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1 METABOLITOS SECUNDARIOS PRODUCIDOS POR BACTERIAS ROJAS NO

2 SULFUROSAS CON POTENCIAL EN LA AGRICULTURA: CIDO INDOLACTICO,

3 RHODETHRINA Y CIDO AMINOLEVULNICO

4Cristhan Snchez Cruz

5 RESUMEN

6El abuso de fertilizantes qumicos para aumentar la productividad de las cosechas, ha ocasionado

7un desequilibrio de la microbiota nativa que cumple con funciones importantes en los cultivos,

8provocando bajos rendimientos y aumento en los costos para el agricultor. Debido a esta

9problemtica se han diseado nuevas estrategias para mejorar la productividad de los cultivos

10agrcolas; como una alternativa para promover el crecimiento rpido de races y tallos. Estas

11nuevas alternativas permiten disminuir el efecto nocivo residual que dejan los agroqumicos,

12mejorar el equilibrio biolgico y la fertilidad de los suelos. Las ventajas de utilizar

13microorganismos como biofertilizantes son muchas; entre las que destacan una alta produccin

14de cultivos a bajo costo, favorecen la productividad a largo plazo y son accesibles a los

15productores, con una disminucin de la contaminacin del medio ambiente y la conservacin del

16suelo desde su biodiversidad y fertilidad. En la actualidad la utilizacin de microorganismos

17como fertilizantes biolgicos es una estrategia prometedora para mejorar la productividad de los

18cultivos agrcolas en muchos pases. En esta revisin abordaremos la importancia y el uso de las

19bacterias y los compuestos producidos por ellas como potenciales biofertilizantes que se estn

20implementando en la agricultura.

21Palabras clave: BRNS, biofertilizantes, cido indolactico, Rhodethrin, cido aminolevulnico

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1 INTRODUCCIN

2 Los fertilizantes qumicos son sustancias de origen mineral, producidas ya sea por la

3industria qumica, o bien por la explotacin de yacimientos naturales (fosfatos, potasa). Existe

4una gran variedad de fertilizantes que se denominan segn sus componentes. El fertilizante

5simple slo contiene un nutriente principal. El fertilizante compuesto est formado por dos o ms

6nutrientes principales (nitrgeno, fsforo y potasio) pudiendo contener alguno de los cuatro

7nutrientes secundarios (calcio, magnesio, sodio y azufre) o a los llamados micronutrientes (boro,

8cobalto, cobre, hierro, manganeso, molibdeno y zinc), estos ltimos esenciales para el

9crecimiento de las plantas, aunque en pequeas cantidades si se compara con los nutrientes

10principales y secundarios (RAPAL, 2010).

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12 La realidad es que la agricultura intensiva no es nada respetuosa con el medio ambiente, la

13ruptura de los suelos frtiles sin recuperacin de los mismos, usa fertilizantes a discrecin en

14suelos poco frtiles y contamina los acuferos en forma irracional (Armenta D. 2007). Ante esta

15situacin una opcin para evitar la aplicacin de fertilizantes convencionales es la utilizacin de

16biofertilizantes; estos son productos que contienen uno o varios microorganismos del suelo y

17pueden ser aplicados a la semilla al suelo con el fin de incrementar su nmero, asociarse

18directa o indirectamente al sistema radical de las plantas, favorecer su interaccin e incrementar

19el desarrollo vegetal y reproductivo de la planta husped (Aguirre J. et al, 2009). En el suelo

20ocurren diversas relaciones entre grupos microbianos que estimulan o inhiben la proliferacin de

21un grupo fisiolgico de estos. La diversidad microbiana propicia la bsqueda de

22microorganismos con actividad fisiolgica especfica (Lara y Alemn, 2011). Autores como

23(Vassilev N, 2001), consideran que un inoculante biolgico es una preparacin de

24microorganismos que puede sustituir parcial o totalmente la fertilizacin qumica. Los

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1biofertilizantes se pueden aplicar en suelos degradados y donde la presencia de microorganismos

2ha sido afectada negativamente por el uso inapropiado de tcnicas agrcolas (exceso de

3agroqumicos, talas, quemas, entre otras), que han propiciado la degradacin del suelo y han

4reducido su diversidad y efectividad (Snchez C., 2012). Adems, se debe inocular cuando

5existen poblaciones altas de microorganismos que no se asocien eficientemente con la especie de

6planta cultivada.
7 Los microorganismos utilizados en los biofertilizantes son clasificados dentro de dos grupos:

8El primer grupo incluye microorganismos que tienen la capacidad de sintetizar substancias que

9promueven el crecimiento de la planta, fijando nitrgeno atmosfrico, solubilizando hierro y

10fosforo inorgnico y mejorando la tolerancia al estrs por sequia, salinidad, metales txicos y

11exceso de pesticidas, por parte de la planta. El segundo grupo incluye microorganismos capaces

12de disminuir o prevenir los efectos del deterioro provocado por microorganismos patgenos

13(Bashan et al., 1997; Lucy et al., 2004). Hay microorganismos que pueden estar en los dos

14grupos, esto es adems de promover el crecimiento de la planta, inhibe los efectos de

15microorganismos patgenos (Kloepper J., 1980).

16 Los biofertilizantes o inoculantes, constituyen un componente vital de los sistemas

17sostenibles, al establecer un medio econmicamente atractivo y ecolgicamente aceptable, ya que

18reduce las aplicaciones de algunos agroqumicos mejorando y haciendo ms eficientes, los

19nutrientes disponibles en cada hbitat (Jimnez A., 2004). En el presente trabajo se revisarn los

20reportes del estudio de las bacterias que podran ser utilizadas como biofertilizantes para mejorar

21la productividad de los cultivos agrcolas.

22 CARACTERSTICAS DE LAS BACTERIAS ROJAS NO SULFUROSAS.

23 Entre los microorganismos que han sido estudiados como biofertilizantes se encuentran las

24bacterias fottrofas anoxignicas, que constituyen un grupo diverso de procariontes que se

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1desarrollan en ambientes iluminados (Pfennig y Truper, 1974). Muchos fottrofos colonizan

2diversos ambientes como agua, sedimentos y materia orgnica con rangos salinos en agua dulce

3como en condiciones hipersalinas, estos comprenden diversos tipos de fottrofos (Yurkov y

4Beatty, 1998), incluyendo a las bacterias rojas sulfurosas (BRS) y las bacterias rojas no sulfurosas

5(BRNS). Las bacterias rojas no sulfurosas son un grupo de microorganismos procariontes

6unicelulares anaerobios que se encuentran ampliamente distribuidos en la naturaleza, pueden ser

7aislados de ambientes acuticos y terrestres (Imhoff, 2001; Holt et al., 1994; Caumette, 2004).

8Las BRNS pueden utilizar varios sustratos como fuente de carbono y energa con amonio y/o

9nitratos como fuente de nitrgeno y pueden usar sulfuro o sulfato como donador de electrones

10bajo condiciones fotosinttica (Imhoff y Truper, 1989). El trmino no sulfurosas es debido a

11que ests no usan el sulfuro de hidrogeno como un electrn donado cuando crecen

12fotoautotrficamente. Por lo que las BRNS pueden usar sulfuro como un electrn donado pero no

13en altas concentraciones como las bacterias rojas sulfurosas (Brock et al. (2003).

14 Adems, la biomasa de las BRNS es rica en protenas con buenas cantidades de aminocidos

15esenciales, vitaminas y carotenoides. Por lo tanto, protenas monocelulares pueden ser un bio-

16producto de tratamiento de aguas residuales y para la alimentacin de animales (Sasikala y

17Ramana, 1995; Prasertsan et al., 1997., Ponsano et al., 2002). Debido a su versatilidad

18metablica (Imhoff y Truper 1992) y la estimulacin que realizan para el crecimiento vegetal,

19estas bacterias reciben mucha atencin como buenos candidatos a biofertilizantes (Sasikala y

20Ramana 1995). Las BRNS poseen el mecanismo Calvin-Benson-Bassahm (Ciclo de Calvin) el

21cual es esencial para los auttrofos, pero particularmente usado para el crecimiento

22fotoheterotrfico (Wang et al., 1993). En condiciones de oscuridad sin oxigeno, estas pueden

23crecer por fermentacin por respiracin anaerobia. La habilidad de usar di-nitrgeno (N 2) como

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1fuente orgnica de nitrgeno, demuestra el amplio espectro metablico que poseen estas bacterias

2(McKinlay y Harwood, 2010). La baja disolucin del oxgeno, tensin y alta disponibilidad de

3luz y nutrientes orgnicos simples son importantes promotores en la proliferacin de las bacterias

4rojas no sulfurosas en el ambiente (Madigan, 2003).

5 Particularmente el grupo de Rhodocyclus ha sido sugerido por sus diferentes ciclos tanto

6para fijar carbono orgnico como inorgnico y ser un aerobio obligado con funciones

7anoxignicas y fotosintticas (Kolber et al., 2000). Por lo que las bacterias fottrofas

8anoxignicas, tienen la capacidad de promover el crecimiento vegetal debido a la sntesis

9endgena de metabolitos; que han sido investigados como candidatos para ser utilizados como

10biofertilizantes. Sin embargo, el estudio de estos compuestos hasta la fecha es muy limitado.

11 PRINCIPALES BACTERIAS ROJAS NO SULFUROSAS

12 Actualmente se han clasificadas veinte gneros de bacterias rojas no sulfurosas (Cuadro 1).

13Especies de Rhodobacter y Rhodopseudomona son las que ms se han estudiado en los

14laboratorios por su fotosntesis anoxignica. Pero muchas otras especies tambin son interesantes

15como microorganismos que muestran uno o ms rasgos metablicos inusuales conocidos. Por

16ejemplo especies extremofilas las cuales habitan en calor, frio, salinidad, alcalinidad y ambientes

17cidos, las cuales han sido aisladas (Madigan y Jung., 2009).

18Cuadro 1. Gneros de bacterias rojas no sulfurosas reconocidas actualmente, recopilacin de

19informacin de Madigan y Jung (2009).

Taxonoma/Filogenia Gnero Abreviacin del gnero Morfologa

Bacterias rojas no

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sulfurosas

Alfaproteobacteria Rhodobacac Rca. Coco a pequeos

bacilos
Rhodobacter Rba. Bacilo

Rhodovulum Rdv. Coco-bacilo

Rhodopseudomonasc Rps Estreptobacilo

Rhodoblastusc Rbl. Estreptobacilo
Blastochloris Blc Estreptobacilo
Rhodomicrobium Rmi. Estreptobacilo
Rhodobium Rbi. Bacilo
Rhodoplanes Rpl. Bacilo
Rhodocistac Rcs Espiroqueta
Rhodospirillum Rsp. Espiroqueta
Phaeospirillum Phs. Espiroqueta
Rhodopilac Rpi. Coco
Rhodospira Rsa. Espiroqueta
Rhodovibrio c Rhv. Vibrio
Rhodothallasiumc Rts. Espiroqueta
Roseospira Ros. Espiroqueta
Roseospirillum Rss. Espiroqueta
Betaproteobacteria Rhodocyclus Rcy. Vibrio rizado
Rhodoferaxc Rfx. Estreptobacilo, Vibrio
Rubrivivax Rvi. Bacilos, bacilo rizado

2Las bacterias que se muestran en el cuadro son proteobacterias las cuales estn estrechamente

3relacionadas a las especies no fottrofas (Imhoff et al. 2005). Si consideramos el factor de

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1pigmentacin y de fotocomplejos en diferentes especies de bacterias rojas no sulfurosas son muy

2similares, esto sugiere que la adquisicin de la capacidad fototrfica en las bacterias rojas no

3sulfurosas ha ocurrido por un gen lateral transferido. Nagashima et al. (1997) realiz un anlisis

4de secuencias de protenas del fotocomplejo donde confirmo esta adquisicin.

5 Las BRNS son un grupo fisiolgicamente verstil ya que pueden crecer en ambientes

6fotosintticos y en obscuridad. Tal es el caso de Rhodobacter (Rba.) capsulatus que puede crecer

7bajo condiciones fottrofas con CO2 como fuente orgnica de carbono o en obscuridad por

8respiracin, fermentacin o quimiliototrofismo. Esto es realizado en Rba. capsulatus

9probablemente por el metabolismo verstil de todas las bacterias (Madigan y Gest, 1979).

10 Las bacterias rojas no sulfurosas ocasionalmente forman colonias densas y se encuentran

11donde hay bajos niveles de sulfuro o este es indetectable. Las BRNS se presentan usualmente en

12bajos nmeros de colonias, probablemente debido a su sensibilidad al sulfuro. En lugar del

13fotoautotrofismo, las BRNS se especializan en fotoheterotrofismo, a pesar de esto, se encuentran

14en competencia con hetertrofos por los compuestos orgnicos, su capacidad fotoheterotrfica

15visiblemente confiere con ventajas selectivas sobre las BRNS. Esto es porque a diferencia de los

16hetertrofos, los fottrofos, no necesitan conservar energa de su fuente de carbono que foto-

17asimilaron; el carbono pasa cuantitativamente en el material celular. Sin embargo no hay BRNS

18conocidas, que puedan hidrolizar las principales sustancias polimricas tales como la celulosa o

19el almidn y as, en ltima instancia, las fottrofas dependern de los hetertrofos para generar

20compuestos qumicos de bajo peso molecular que sean foto-asimilados (Pfennig, 1978).

21Recientemente las BRNS han sido estudiadas con propiedades importantes para su uso en la

22agricultura para precisar y explicar como es que las bacterias promueven el crecimiento de las

23plantas (Elbrady et al. 1999).

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2
1cido aminolevulnico

2 En la actualidad las BRNS son investigadas ampliamente debido a que producen diferentes

3intermediarios de rutas metablicas importantes; como es el caso del cido aminolevulnico

4(ALA) el cual es un intermediario en la biosntesis de tetrapirroles que se encuentra en las

5porfirinas, hemo y vitamina B12, interesantemente se sabe que el ALA tiene potencial como

6herbicida e insecticida bio-degradable (Rebeiz et al; 1984; 1988). Las bacterias Rhodobacter

7aphaeroides acumulan ALA en el medio cuando se le adiciona cido levulnico (LA) el cual es un

8inhibidor de la enzima ALA dehidratasa (ALAD) en la biosntesis de tetrapirroles; sin embargo,

9la adicin de LA retarda el crecimiento celular (Sasaki et al, 1991). La produccin en masa de

10ALA es muy difcil ya que se requieren de muchos pasos para la sntesis qumica (Takeya et el,

111997), por lo que el uso y la investigacin de bacterias productoras de estos compuestos es muy

12importante en la actualidad. Se ha investigado el potencial de ALA como herbicida, insecticida y

13factor promotor del crecimiento, adems se conoce tambin de su propiedad para conferir

14tolerancia a sales y al frio en plantas (Sasaki et al, 1998).

15Ruta metablica y biosntesis de cido aminolevulnico

16 Como se mencion anteriormente el ALA es un precursor de tetrapirroles, adems de que es

17un intermediario clave en la regulacin de la biosntesis de los mismos (Vladimir et al, 1997).

18Existen dos vas mediante las cuales se puede sintetizar ALA: de succinil CoA (est dada a travs

19del ciclo TCA) y glicina, mediante la va del glutamato (El glutamato es la fuente de ALA en la

20ruta C5). Actualmente se sabe que existen dos genes que son esenciales en la regulacin de la

21sntesis de ALA: los genes hem A y hem M (Ikemi et al, 1992). En bacterias y algas la sntesis de

22ALA procede principalmente por la ruta C-5, mientras que la ruta semina se usa principalmente

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2
1para la sntesis de ALA en bacterias fotosintticas anoxignicas. Cuando se adiciona LA al medio

2ALA es producida extracelularmente en algas y tanto bacterias aerobias como anaerobias

3(Sasikala y Romana, 1995). Desde 1970 se usaron algas para producir ALA, esto debido a que

4las algas tienen la habilidad de sintetizar compuestos tetrapirrolicos como la clorofila (Beale

51970), sin embargo la regulacin de la enzima ALAD fue difcil ya que la gran cantidad de LA

6inhibi la biosntesis de hemo, el cual es el componente principal del citocromo.

7cido Indolactico

8 El cido indolactico (AIA) es una fitohormona tpica, con influencia en varias funciones

9celulares y regulacin en el desarrollo de la planta; tambin esta involucrado en la estimulacin

10de la divisin celular, elongacin de races y tallos cortos (Kende y Zeevaart, 1997). Es una de las

11auxinas fisiolgicamente mas activas. El AIA es un producto comn del L-triptfano derivado del

12metabolismo de varios microorganismos, que incluyen a las rizobacterias promotoras del

13crecimiento vegetal (Lynch, 1985; Frankenberger y Brunner, 1983). Microorganismos que

14habitan diversos sitios en la plantas como la rizosfera pueden probablemente sintetizar y liberar

15auxina como metabolito secundario (Kampert et al, 1975; Strzelczyk y Pokojska Burdziej, 1984).

16Efectos morfolgicos en las plantas tambin pueden ser el resultado de diferentes

17concentraciones de hormonas, producidos por las races, as como por bacterias de la rizosfera

18(Muller et al., 1989). La estimulacin del crecimiento de la planta por rizobacteria es atribuida a

19su habilidad para producir AIA (Tsavkelova et al. 2007).

20 Una extensa gama de bacterias colonizan la rizosfera de plantas y uno de estos grupos es de

21las bacterias fottrofas anoxignicas (Elbadry et al. 1999), las cuales se distribuyen ampliamente

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1en los ambientes oxigenados/anxicos y su nicho ideales son los suelos de arroz (Elbadry et al,

21999; Feng et al. 2009).

3 Las BRNS tambin pueden sintetizar AIA como diversas plantas asociadas a bacterias

4(Rajasekhar et al. 1999). Koh et al. (2007) demostraron que la germinacin de la semilla de

5tomate en condiciones anoxignicas con la bacteria Rhodopseudomonas cepa KL9 aument a

6travs del metabolismo bacteriano en un 96.8% comparada con la condicin control la cual no

7fue inoculada y se observ un 73.4% de germinacin. Al parecer las BRNS pueden aumentar la

8tasa de germinacin de semillas de tomate mejor que las rizobacterias promotoras del crecimiento

9vegetal.

10 De Brito et al. (1995) refiere que aadi inoculantes microbianos a 4 compostas comerciales

11para estimular el crecimiento del tomate y observ un incremento de 66,7% a 73,8% en el peso

12en seco de la planta de tomate. Maudinas et al. (1981) reporta que las plantas de arroz tratadas

13con las BRNS Rhodopseudomonas capsulata y Azotobacter vinelandii aument de hasta 257%.

14Koh et al. (2007) compara sus resultados de las bacterias Rhodopseudomonas BL6 y KL9 con los

15expuestos anteriormente con diferentes condiciones experimentales, confirmando que estas

16bacterias son eficientes promotoras del crecimiento vegetal.

17 Cheryl y Glick (1996) Sugieren que la naturaleza de la interaccin entre la planta y la

18bacteria tambin debe de ser considerada, por lo que el grado de concentraciones bacterianas de

19la auxina pueden modificar los niveles endgenos de AIA libre en la planta y en ultima instancia

20determinar s la accin es benfica o patgena, por lo que los niveles ptimos pueden mejorar el

21crecimiento.

22Ruta metablica y biosntesis de cido Indolactico

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1 Por medio de un anlisis bioqumico Van Onckelen et al. (1986) confirmaron que el gen T-

2DNA 1, hoy conocido como tms-1 codifica para la enzima triptfano 2-monooxigenasa, la cual

3cataliza la sntesis de hidrolasa indolacetamida que convierte indolacetamida en AIA.

4 El AIA que es producido por microorganismos que colonizan la semilla la superficie de la

5raz, se ha propuesto que acta en conjuncin con el AIA endgeno de la planta para estimular la

6proliferacin de clulas y/o elongacin y mejorar la absorcin de minerales y nutrientes del suelo

7en la planta (Paten y Glick, 2002; Susuki et al, 2003).

8Rhodethrina

9 La Rhodethrina es un compuesto de reciente descubrimiento, por lo tanto es limitado el

10conocimiento que se tiene de l, (su nombre proviene de Rhod= de Rhodobacter, ethr= de ter e

11in= de ndole por su nombre en ingles Rhodethrin); este compuesto es un metabolito que fue

12aislado del sobrenadante de cultivos de las bacterias Rhodobacter sphaeroides cuando fueron

13crecidas con L-triptofano como nica fuente de nitrgeno, bajo condiciones fotoheterotrficas. La

14Rhodethrina fue purificada por FPLC y la estructura del compuesto fue analizada por NMR y

15espectrometra de masas (Imagen 1). La Rhodethrina tiene actividad fitohormonal; se ha

16demostrado que este compuesto promueve el crecimiento de la raz de algunas plantas como la de

17Mouras alba. Una caracterstica importante de este metabolito es que es citotxico en lneas

18celulares de cncer de mama (Kumavath et al, 2007). Debido a la gran importancia de este

19compuesto como promotor del crecimiento de plantas y con actividad citotxica especialmente en

20cncer; actualmente est siendo investigado para la produccin en masa de la Rhodethrina. Sin

21embargo; hasta la fecha existen pocos estudios de la Rhodethrina como un compuesto importante

22para su uso como biofertilizante.

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6Imagen 1. Estructura qumica del compuesto Rhodethrina aislado del sobrenadante de cultivo de

7Rhodobacter sphaeroides crecida con L-triptfano. El nombre del metabolito de acuerdo a la

8nomenclatura IUPAC es llamado cido 3- hidroxy-6-(1H-indol-3-yloxy)-4-metil-hexanoico.

9 CONCLUSIONES

10 El uso de fertilizantes qumicos de manera indiscriminada para mejorar la productividad de

11los cultivos, ha llevado a un sinfn de problemticas ambientales y de bajos rendimientos de las

12cosechas que no se han podido resolver hasta ahora. La investigacin de nuevos mtodos para

13mejorar la productividad de los cultivos es primordial para el avance y desarrollo de la industria

14agroalimentaria. Una de las alternativas para resolver estas problemticas es la utilizacin de

15biofertilizantes (producidos por microorganismos) los cuales representan un avance importante

16en este mbito.

17 Nuestro entendimiento de las bacterias rojas no sulfurosas y de los compuestos que estas

18producen es limitado; actualmente existen pocos reportes del estudio de los metabolitos que son

19producidos por estos microorganismos, como el cido indolactico, el cido aminolevulnico y

20en especial de la Rhodethrina. Sin embargo; a pesar de los pocos reportes que existen, ya se

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2
1puede ubicar a estos tres compuestos como metabolitos secundarios producidos por las BRNS

2con potencial prometedor para ser utilizados no solo como promotores del crecimiento de las

3plantas, sino como compuestos con propiedades herbicidas y con capacidad para conferir

4tolerancia al frio y a las sales en las plantas; lo que los hace excelentes candidatos para

5biofertilizantes a utilizarse en la agricultura. A pesar de estos estudios, an queda mucho que

6investigar sobre las propiedades de estos compuestos y los beneficios que pueden aportar al

7campo.

8 LITERATURA CITADA

9Aguirre M., J., G. Duran P., O. Grajeda., M. Pea del Rio., C. Loredo O., A. Baeza. 2009. Los

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