Complete Volume v38n3

Latin American Journal of Aquatic Research
www.lajar.cl ISSN 0718 -560X www.scielo.cl
CHIEF EDITOR Sergio Palma Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Chile lajar@ucv.cl
ASSOCIATE EDITORS Patricio Arana Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Chile parana@ucv.cl Walter Helbling Estacin de Fotobiologa Playa Unin, Argentina whelbling@efpu.org.ar Jos Angel Alvarez Perez Universidade do Vale do Itaja, Brasil angel.perez@univali.br Nelson Silva Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Chile nsilva@ucv.cl
EDITORIAL COMMITTEE Dagoberto Arcos Universidad Catlica de la Santsima Concepcin, Chile darcos@creaucsc.cl Juan Carlos Castilla Pontificia Universidad Catlica de Chile jcastill@bio.puc.cl Fernando L. Diehl Asociacin Brasilera de Oceanografa, Brasil fdiehl@terra.com.br Michel E. Hendrickx Universidad Nacional Autnoma de Mxico michel@ola.icmyl.unam.mx Carlos Moreno Universidad Austral de Chile cmoreno@uach.cl Oscar Pizarro Universidad de Concepcin, Chile orpa@profc.udec.cl Patricio Bernal Comisin Oceanogrfica Intergubernamental, Francia p.bernal@unesco.org Jorge Csirke Departamento de Pesca, FAO, Italia csirke@fao.org Pierre Fren Institut de Recherche pour le Developpement, Francia pierre.freon@ird.fr Vctor Marn Universidad de Chile vmarin@antar.ciencias.uchile.cl Germn Pequeo Universidad Austral de Chile gpequeno@uach.cl Ricardo Prego Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), Espaa prego@iim.csic.es Ingo Wehrtmann Universidad de Costa Rica ingowehrtmann@gmx.de
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Catlica de Valparaso Casilla 1020, Valparaso, Chile Fax: (56-32) 2274206, E-mail: lajar@ucv.cl
INVITED REVIEWERS IN VOLUME 38 (1-3) 2010
Enzo Acua Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile Ramn Ahumada Universidad Catlica de la Santsima Concepcin Concepcin, Chile Patricio Arana Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Oscar Arlegui Consultora Khnenkamp AQS Ltda., Santiago, Chile Miguel Avendao Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile Fernando Balbontn Universidad de Valparaso, Via del Mar, Chile Edward Barriga Instituto del Mar del Per, Callao, Per Rmulo Barroso Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil Enrique Boschi Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero Mar del Plata, Argentina Germn Bueno Universidad Arturo Prat, Iquique Chile Bernardita Campos Universidad de Valparaso, Via del Mar, Chile Juan Carvajal Universidad de Los Lagos, Puerto Montt, Chile Ximena Contardo Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Mara B. Cousseau Universidad Nacional de Mar del Plata Buenos Aires, Argentina Luis Cubillos Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile Mara Diguez Universidad Nacional del Comahue, Bariloche, Argentina Enrique Dupr Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile Amin Eimanifar Iranian Artemia Research Center, Urmia, Irn Hctor Flores Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile
Mauricio Ahumada Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Jos A. Alvarez Universidade do Vale do Itaja, Itaja, Brasil Jos Araya Universidad de Chile, Santiago, Chile Brian Austin Heriot Watt University, Edinburgh, Scotland Roberto Bahamonde Instituto de Fomento Pesquero, Valparaso, Chile Benjamn Barn Centro de Investigacin Cientfica y de Educacin Superior de Ensenada, Ensenada, Mxico Mnica Barros Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile Aliro Brquez Universidad Catlica de Temuco, Temuco, Chile Norma Brunetti Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero Argentina Daniela Cceres Instituto de Fomento Pesquero, Valparaso, Chile Ernesto Campos Universidad Autnoma de Baja California, Ensenada, Mxico Gabriel Claramunt Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile David Contreras Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile Manuel Cruz Instituto Oceanogrfico de la Armada del Ecuador, Ecuador Javier Chong Universidad Catlica de la Santsima Concepcin Concepcin, Chile Luis Duboc-Silva Universidad Federal del Espritu Santo, Espritu Santo, Brasil Brian Dyer Universidad del Mar, Valparaso, Chile Alfonso Esquivel Universidad Autnoma Metropolitana, D.F. Mxico, Mxico Carlos Franco Universidad Catlica de la Santsima Concepcin Concepcin, Chile
Gonzalo Gajardo Universidad de Los Lagos, Osorno, Chile Mario George-Nascimento Universidad Catlica de la Santsima Concepcin Concepcin, Chile Atila Gosztonyi Centro Nacional Patagnico, Puerto Madryn, Argentina Alejandro Guerra Instituto de Investigaciones Marinas, Vigo, Espaa Manuel Haimovici Universidade Federal do Rio Grande, Ro Grande, Brasil Michel Hendrickx Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mazatln, Mxico Tatiana Hromic Universidad de Magallanes, Punta Arenas, Chile Carlos Jara Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile Sergio Letelier Museo Nacional de Historia Natural, Santiago, Chile Fernando Mantelatto Universidade de So Paulo, So Paulo, Brazil Alberto Martn Universidad Simn Bolvar, Caracas, Venezuela Roberto Melndez Universidad Andrs Bello, Santiago, Chile Jaime Meruane Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile Mara Cristina Morales Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile Patricio Ojeda Pontificia Universidad Catlica de Chile, Santiago, Chile Alexandre Oliveira de Almeida Universidade Estadual de Santa Cruz, Ilhus Baha, Brasil Carmen Paniagua Centro de Investigacin Cientfica y de Educacin Superior de Ensenada, Ensenada, Mxico Juan Pea Centro Torre La Sal, Castelln, Espaa Esther Peters Tetra Tech Inc., Pasadena, Estados Unidos Alberto Pilati Universidad Nacional de La Pampa, La Pampa, Argentina
Claudio Gatica Instituto de Investigacin Pesquera, Talcahuano, Chile Mara Teresa Gonzlez Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile Carlos Granados Universidad Autnoma de Baja California, Ensenada, Mxico Guillermo Guzmn Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile Walter Helbling Estacin de Fotobiologa Playa Unin, Chubut, Argentina Liliana Herrera Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile Juan E. Illanes Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile Mauricio Landaeta Universidad de Valparaso, Valparaso, Chile Juana Lpez Centro de Investigaciones del Noroeste, Sonora, Mxico Margarita Marchant Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile Setuko Masumari Universidade Federal do Paran, Curitiba, Brazil Roberto Menni Universidad Nacional de La Plata, Buenos Aires, Argentina Fereidun Mohebbi Iranian Artemia Research Center, Urmia, Irn Praxedes Muoz Universidad Catlica del Norte, Coquimbo, Chile Germn Olivares Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Sergio Palma Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Luis Pardo Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile Germn Pequeo Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile Paulo R. Pezzuto Universidade do Valle de Itaja, Itaja, Brasil Vernica Pineda Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile Guido Plaza Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile
Ricardo Prego Instituto de Investigaciones Marinas, Vigo, Espaa Dante Queirolo Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Marco Retamal Universidad de Concepcin, Concepcin, Chile Enrique Reyes East Carolina University, Greenville, Estados Unidos Jorge Rivera Universidad del Mar, Iquique, Chile Rafael Robles University of Louisiana, Los Angeles, Estados Unidos Sonia Snchez Instituto del Mar del Per, Callao, Per Heriberto Santana Instituto Nacional de la Pesca, D.F. Mxico, Mxico Gustavo Schmidt de Melo Universidade de So Paulo, So Paulo, Brasil Vania Serrano-Pinto Centro de Investigaciones Biolgicas del Noroeste Baja California Sur, Mxico Eduardo Spivak Universidad Nacional de Mar del Plata Mar del Plata, Argentina Eduardo Surez El Colegio de la Frontera Sur, Quintana Roo, Mxico Jorge Valds Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile Rodrigo Wiff University of Saint Andrews, Edinburgh, Scotland Zaida Young Instituto de Fomento Pesquero, Valparaso, Chile
Jos Pulgar Universidad Andrs Bello, Santiago, Chile Roberto Ramos Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile Manuel Rey Universidad Santiago de Compostela Santiago de Compostela, Espaa Carlos Riquelme Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile James Robeson Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Nicols Rozbaczylo Pontificia Universidad Catlica de Chile, Santiago, Chile Salvador Snchez-Carrillo Instituto de Recursos Naturales-CSIC, Madrid, Espaa Marcelo Scelzo Universidad Nacional del Mar del Plata Mar del Plata, Argentina Jos I. Seplveda Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Nelson Silva Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Danilo Streit Universidade Federal do Rio Grande do Sul Porto Alegre, Brasil Mauro Urbina Subsecretara de Pesca, Valparaso, Chile Ingo Wehrtmann Universidad de Costa Rica, San Jos, Costa Rica Gabriel Yany Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, Valparaso, Chile Tatiana Ziga DuocUC de Valparaso, Valparaso, Chile
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3) 2010 CONTENTS
Reviews Marco A. Retamal & Hugo I. Moyano Zoogeografa de los crustceos decpodos chilenos marinos y dulceacucolas. Zoogeography of Chilean marine and freshwater decapod crustaceans.302-328 Alexandre O. Almeida, Gabriel B.G. Souza, Guisla Boehs & Luis Ernesto A. Bezerra Shallow-water anomuran and brachyuran crabs (Crustacea: Decapoda) from southern Bahia, Brazil. Cangrejos anomuros y braquiuros (Crustacea: Decapoda) de aguas someras del sur de Bahia, Brasil...329-376 Alfonso Silva & Marcia Oliva Revisin sobre aspectos biolgicos y de cultivo del lenguado chileno (Paralichthys adspersus). Review of the biology and cultivation aspects of Chilean flounder (Paralichthys adspersus) .....377-386 Research Articles Cristian Canales & Patricio Arana Estandarizacin de la captura por rea barrida (CPUA) en cruceros de evaluacin directa de camarn nailon (Heterocarpus reedi) (1998-2006). Standardization of the catch per swept area (CPUA) for direct stock assessment cruises of nylon shrimp (Heterocarpus reedi) (1998-2006).........387-402 Natalia E. Sato, Daniel Hernndez & Mara D. Vias Hbitos alimentarios de Noctiluca scintillans en aguas costeras de la Provincia de Buenos Aires, Argentina. Feeding habits of Noctiluca scintillans in coastal waters off Buenos Aires Province, Argentina........................403-412 Oscar Doncel & Jorge Paramo Hbitos alimenticios del pargo rayado, Lutjanus synagris (Perciformes: Lutjanidae), en la zona norte del Caribe colombiano. Food habits of the lane snapper, Lutjanus synagris (Perciformes: Lutjanidae), in the north zone of the Colombian Caribbean ..........413-426 Mnica Hernndez-Rodrguez & L. Fernando Bckle-Ramrez Preference, tolerance and resistance responses of Poecilia sphenops Valenciennes, 1846 (Pisces: Poeciliidae) to thermal fluctuations. Respuesta de preferencia, tolerancia y resistencia de Poecilia sphenops Valenciennes, 1846 (Pisces: Poeciliidae) a fluctuaciones trmicas.....427-437 Sergio Hernndez-Trujillo, Gabriela Esqueda-Escrcega & Ricardo Palomares-Garca Variabilidad de la abundancia de zooplancton en Baha Magdalena, Baja California Sur, Mxico (1997-2001). Zooplankton abundance variability in Magdalena Bay, Baja California Sur, Mxico (1997-2001) ...................................438-446 Fabiana C. Flix-Hackradt, Henry L. Spach, Pietro S. Moro, Helen A. Pichler, Aline S. Maggi, Maurcio Hostim-Silva & Carlos W. Hackradt Diel and tidal variation in surf zone fish assemblages of a sheltered beach in southern Brazil. Variacin diaria y mareal de ensambles de peces en la zona de surf de una playa protegida en el sur de Brasil.447-460 Felipe Freitas Junior, Martin Lindsey Christoffersen & Joaquim Olinto Branco Monitoring of carcinofauna abundance and diversity during eight years of expressway construction in Santa Catarina, Brazil. Ocho aos de monitoreo de la abundancia y diversidad de la fauna carcinolgica durante la construccin de una carretera en Santa Catarina, Brasil.461-473
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Sylvia Sez & Germn Pequeo Claves para el reconocimiento taxonmico dentario en taxa del Superorden Squalomorphi de Chile (Chondrichthyes: Elasmobranchii). Taxonomic dental keys for the Chilean taxa of the Superorder Squalomorphi (Chondricthyes: Elasmobranchii) ......................................................................................................474-484 Ernesto Trujillo & Guillermo Martnez Eficiencia operacional del virador de palangre de una embarcacin atunera artesanal prototipo de Isla Margarita, Venezuela. Operational efficiency of the longline hauler on a prototype artisanal tuna fishing vessel from Margarita Island, Venezuela. ............485-492 Short Communications Fernanda Gonzlez-Prez & Priscilla Cubero-Pardo Efecto de actividades tursticas sobre el comportamiento de fauna representativa de las islas Galpagos, Ecuador. Short-term effects of tourism activities on the behavior of representative fauna on Galapagos Islands, Ecuador....493-500 Alireza Asem, Nasrullah Rastegar-Pouyani & Patricio De Los Ros-Escalante The genus Artemia Leach, 1819 (Crustacea: Branchiopoda). I. True and false taxonomical descriptions. El gnero Artemia Leach, 1819 (Crustacea: Branchiopoda). I. Descripciones taxonmicas verdaderas y falsas...501-506 Patricio De los Ros-Escalante, Eriko Carreo, Enrique Hauenstein & Marcela Vega An updating of the distribution of Boeckella gracilis (Daday, 1902) (Crustacea, Copepoda) in Araucania region (38S), Chile, and a null model for undertanding its species associations in its habitats. Actualizacin de la distribucin de Boeckella gracilis (Daday, 1902) (Crustacea, Copepoda) en la region de la Araucania (38S), Chile, y un modelo nulo para comprender sus asociaciones especficas en su hbitat.507-513
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3): 302-328, 2010 DOI: 10.3856/vol38-issue3-fulltext-1
Lat. Am. J. Aquat. Res.
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Review
Zoogeografa de los crustceos decpodos chilenos marinos y dulceacucolas

Marco A. Retamal1 & Hugo I. Moyano2 Departamento de Oceanografa, 2Departamento de Zoologa Universidad de Concepcin, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanogrficas Casilla 160-C, Concepcin, Chile
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RESUMEN. Sobre la base de 77 familias, ms de 200 gneros y 431 especies que habitan aguas chilenas, se ha tratado de revelar el patrn zoogeogrfico subyacente a estos taxa comparando reas sobre la base del nmero de especies, gneros y familias que las comparten. Para obtener este patrn zoogeogrfico se dividi la costa y las islas ocenicas en 16 reas, que abarcan la mayor parte de la placa de Nazca, incluyendo la isla de Pascua, isla Salas y Gmez, islas Desventuradas y archipilago de Juan Fernndez, as como las cordilleras submarinas de Salas y Gmez y Nazca (5 reas), la costa sudamericana occidental desde Arica (ca., 18S) hasta el cabo de Hornos (56S) (10 reas) y la pennsula Antrtica y reas adyacentes (1 rea). Los cuatro dendrogramas obtenidos coinciden en mostrar seis reas provinciales: a) Chileno-Peruana (18-42S); b) Magallnica (42-56S); c) Antrtica, que incluye la pennsula Antrtica y los archipilagos del arco de Escocia; d) Archipilago de Juan Fernndez (3340'S, 7900'W), incluyendo las islas Desventuradas (ca. 2620'S, 80W); e) Isla de Pascua (2709'S, 10925'S); y, f) cordilleras sumergidas de Salas y Gmez & Nazca (ca. 25S; ca. 75W-100W). El dendrograma que se basa exclusivamente en las familias compartidas entre las diversas reas geogrficas muestra dos grandes conjuntos: el primero reune a todas las reas ocenicas sobre la placa de Nazca y el segundo las diez reas sudamericanas y la Antrtica. Adicionalmente, los decpodos del cono sur de Amrica del Sur se extienden desde el Pacfico suroriental magallnico hasta el Atlntico suroccidental magallnico, llegando hasta el archipilago de las islas Kerguelen en el lmite de los ocanos ndico y Antrtico. Palabras clave: zoogeografa, crustceos decpodos, Pacfico suroriental, Chile.
Zoogeography of Chilean marine and freshwater decapod crustaceans

ABSTRACT. Using more than 200 genera and 431 species that comprise the 77 families of decapod crustaceans inhabiting Chilean waters, we attempted to reveal the underlying zoogeographical pattern of these taxa by comparing areas in terms of the number of shared species, genera, and families. To this end, the coasts and oceanic islands were divided into sixteen areas, encompassing most of the Nazca plate including Easter Island, Salas and Gmez Island, the Desventuradas Islands, and Juan Fernndez Archipelago, as well as the underwater mountains of Salas & Gmez and Nazca (5 areas), the western coast of South America from Arica to Cape Horn (ca. 18S-56S; 10 areas), and the Antarctic peninsula and adjacent areas (1 area). The four resulting dendrograms coincided, showing six province: a) Chile-Peru (18-42S); b) Magellan (42-56S); c) Antarctica, including the Antarctic peninsula and the Scotia Arc archipelagos; d) Juan Fernndez Archipelago (3340'S; 7900'W), including the Desventuradas Islands (ca. 2620'S, 80W); e) Easter Island (2709'S, 10925'S); and f) the underwater mountains of Salas & Gmez and Nazca (ca. 25S; ca. 75W-100W). The dendrogram based exclusively on families inhabiting these diverse geographic areas identified two large clusters: the first encompassing the oceanic areas over the Nazca plate and the second the continental (10) and Antarctic (1) areas. In addition, decapod crustacean species of the southern tip of South America extend from the southeastern waters of the Pacific Ocean on one side of the Strait of Magellan to the southwestern waters of the Atlantic Ocean, reaching the Kerguelen Islands at the boundary of the Indian and Antarctic ocean. Keywords: zoogeography, decapod crustaceans, southeastern Pacific, Chile.
________________________ Corresponding author: Marco A. Retamal (marretam@udec.cl)
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Zoogeografa de crustceos decpodos chilenos
INTRODUCCIN Desde la poca del descubrimiento de Amrica llam y sigue llamando la atencin la gran variedad, ahora biodiversidad, de la fauna y flora del Nuevo Mundo, la cual empez a ser incorporada a los intereses de la civilizacin europeo-occidental. Entre las expediciones pioneras se puede citar la de La Coquille (1822-1825), con cuyos hallazgos Lesson comienza sus estudios taxonmicos. Luego la suceden la Expedicin del Beagle (1876-1879) con Charles Darwin a bordo, y sobre todo la gran expedicin del Challenger que naveg por todos los ocanos y obtuvo muestras hasta ms de 5.000 m de profundidad. Chile se extiende por 38 de latitud, desde 18S hasta 56S (Fig. 1). Esto significa unos 4.400 km en lnea recta entre Arica y el canal de Chacao, a los que hay que agregar otros 50.000 km de lnea costera de las islas del archipilago chileno (Camus, 2001), que va desde Chilo hasta el cabo de Hornos y las islas Diego Ramrez. Esta ltima corresponde a un territorio extraordinariamente irregular, un laberinto austral de golfos, pennsulas, ensenadas, islas, canales, estrechos, angosturas y fiordos que terminan frecuentemente en glaciares. Por otro lado, la zona costera continental desde el punto de vista climtico, vara, desde un desierto clido por el norte a un desierto helado por el sur, con territorios jurisdiccionales ocenicos inmersos en masas costeras y ocenicas, tanto subantrticas como subtropicales, lo cual permite la existencia de una alta biodiversidad faunstica que caracteriza a los crustceos decpodos. Desde el punto de vista oceanogrfico, la costa chilena es baada principalmente por el Sistema de la Corriente de Humboldt (costera y ocenica), caracterizado por su direccin sur-norte, de aguas fras (8-15C), ricas en nutrientes. A estas aguas se contrapone otra subsuperficial de sentido norte-sur, que es la Contracorriente de Per-Chile. Tambin son afectadas en la zona sur-austral por el Frente Polar, que entre los 50 y 60S las separan del ocano Antrtico y desde los 40S la corriente del cabo de Hornos baa el cono ms austral de Sudamrica emparejando y asemejando las condiciones oceanogrficas y zoogeogrficas del Pacfico suroriental con el Atlntico suroccidental (Boschi & Gavio, 2005). Una de las ltimas grandes expediciones de investigacin frente a la costa chilena fue la de la Universidad de Lund (1948-1949) dirigida por Hans Brattstrm y Erick Dahl. Las recolecciones y posteriores publicaciones a cargo de Holthuis (1952, Decapoda Macrura), Haig (1952, Decapoda Anomura) y Garth (1957, Decapoda Brachyura), constituyen la
principal fuente de informacin sobre decpodos a esa fecha. Esos autores junto con actualizar valiosa informacin taxonmica y bibliogrfica discutieron crticamente la informacin disponible en ese entonces. A pesar que existen varios trabajos sobre la zoogeografa de algunos grupos de invertebrados de la costa chilena (Brattstrm & Johanssen, 1983) en los cuales se distinguen dos o tres grandes provincias, son escasos los que incorporan en sus anlisis la fauna antrtica, y la de las isla y cordilleras sumergidas, ambas ubicadas sobre la placa de Nazca (Parin, 1991; Pequeo et al., 1997). De acuerdo a esto, en este trabajo se pretende descubrir el patrn de reas endmicas (provincias) desde Arica a la pennsula Antrtica y desde la isla de Pascua hasta la costa chilena. MATERIALES Y MTODOS Los antecedentes utilizados en el presente trabajo se extrajeron de la literatura a la que el primer autor tuvo acceso, del material recolectado en las diferentes expediciones CIMAR 1 a 11 Fiordos e islas Ocenicas y de las publicaciones del mismo autor referidas a este taxon (Tabla 1). El rea batimtrica includa en este estudio corresponde a la plataforma continental (supra, meso e infralitoral) y tambin la de mayor extensin correspondiente al rea ocenica relacionada con las islas ocenicas, como la placa de Nazca y las cordilleras sumergidas de Nazca, y Salas y Gmez. Aunque la mayora de las especies de crustceos decpodos son marinas y se encuentran dentro de los lmites jurisdiccionales del pas, tambin se han includo aqullas con componentes mixtos (Pandalidae) o slo de aguas continentales (Aeglidae y Parastacidae), dado el caracter semimonogrfico de este trabajo. Para visualizar y analizar el patrn general de reas de endemismo yacentes en el listado de ms de 400 especies de crustceos decpodos registradas en aguas chilenas, incluyendo algunas del Mar Presencial (Retamal, 2000), se utiliz un ndice para medir la afinidad entre reas sobre la base de la presencia o ausencia de especies compartidas entre ellas. Las reas comparadas (16) fueron las siguientes: Iquique (IQ): 18-22S; Antofagasta (AN): 22-26S; Coquimbo (CC): 26-30S; Valparaso (CV): 3034S; Talcahuano (TA): 34-38S; Valdivia (VA): 38-42S; Chilo (CH): 42-46S; Golfo de Penas (GP): 46-50S; Estrecho de Magallanes (EM): 5054S; Canal Beagle (CB): 54-58S; Antrtica (A); Archipilago de Juan Fernndez, con las islas
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Figura 1. Chile y sus aguas jurisdiccionales (Modificado de mapa del Instituto Geogrfico Militar Chileno). Figure 1. Chilean jurisdictional waters (Map adapted from the Instituto Geogrfico Militar Chileno).
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Tabla 1. Diversidad y zoogeografa de los crustceos decpodos chilenos. PA: isla de Pascua, SG: isla de Salas y Gmez y cordillera sumergida homnima, CN: cordillera sumergida de Nazca, DV: islas Desventuradas, JF: archipilago de Juan Fernndez, IQ: 18S-22S, AN: 22S-26S, CC: 26S-30S, CV: 30S34S, TA: 34S-38S, VA: 38S-42S, CH: 42S-46S, GP: 46S-50S, EM: 50S-54S, CB: 54S-58S, A: Antrtica. Table 1. Biodiversity and zoogeography of the Chilean decapod crustaceans. PA: Easter island, SG: Salas & Gomez island and the homonymous submarine rise, CN: Nazca submarine rise, DV: Desventuradas islands, JF: Juan Fernandez archipelago, IQ: 18S-22S, AN: 22S-26S, CC: 26S-30S, CV: 30S-34S, TA: 34S-38S, VA: 38S-42S, CH: 42S-46S, GP: 46S-50S, EM: 50S-54S, CB: 54S-58S, A: Antarctica.
Familias/gneros/especies SUBORDEN DENDROBRACHIATA I. Aristeidae 1. Aristaeomorpha foliacea 2. Bentheogennema pasithea 3. Gennadas barbaris 4. G. brevirostris 5. G. incertus 6. G. propinquus 7. G. scutatus 8. G. tynaerei II. Benthesicymidae 9. Benthesicymus investigatoris 10. B. tanneri III. Penaeoidae 11. Farfantopeneus californiensis 12. Trachysalambria brevisuturae 13. Metapenaeopsis stokmani IV. Sycionidae 14. Syciona disdorsalis 15. S. nasica V. Solenoceridae 16. Hadropeneus lucasi 17. Haliporoides diomedeae 18. Hymenopeneus halli 19. Solenocera mutator VI. Sergestidae 20. Sergestes atlanticus 21. S. arcticus 22. S. brevispinatum 23. S. consobrinus 24. S. corniculum 25. S. cornutus 26. S. extensus x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x PA SG CN DV JF IQ AN CC CV TA VA CH GP EM CB A
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Familias/gneros/especies 27. S. geminus ? 28. S. gibbilobatus 29. S. halia 30. S. pectinatus 31. S. pestafer 32. S. similis 33. S. tantillus 34. S. vigilax 35. Sergia bigemmea 36. S. gardineri 37. S. laminata 38. S. maxima 39. S. phorca 40. S. potens 41. S. profunda 42. S. regalis 43. S. scintillans SUBORDEN PLEOCYEMATA INFRAORDEN STENOPODIDEA VII. Spongicolidae 44. Spongicola parvispina VIII. Stenopodidae 45. Stenopus hispidus INFRAORDEN CARIDEA IX. Pasiphaeidae 46. Pasiphaea americana 47. P. acutifrons 48. P. cristata 49. P. chacei 50. P. dofleini 51. P. flagellata 52. P. kaiwiensis 53. Eupasiphaea gilesi 54. Parasiphaea sulcatifrons 55. Psathyrocaris fragilis X. Oplophoridae 56. Acanthephyra approxima 57. A. carinata 58. A. cucullata 59. A. curtirostris 60. A. eximia
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Familias/gneros/especies 61. A. media 62. A. trispinosa 63. Ephhyrina ombango 64. E. hoskynii 65. Hymenodora gracilis 66. Meningodora mollis 67. Notostomus elegans 68. Oplophorus gracilirostris 69. O. novaezeelandiae 70. O. spinosus 71. Systelaspis cristata 72. S. debilis XI. Disciadidae 73. Discias serrifer 74. D. pascuensis XII. Nematocarcinidae 75. Nematocarcinus gracilis 76. N. longirostris 77. N. pseudocursor 78. N. serratus XIII. Rhynchocinetidae 79. Rhynchocinetes typus 80. R. balsii XIV. Stylodactilidae 81. Stylodactylus pubescens XV. Campylonotidae 82. Campylonotus semistriatus 83. C. vagans XVI. Gnathophyllidae 84. Gnathophyllum americanum XVII. Palaemonidae 85. Brachycarpus biunguiculatus 86. Cryphiops caementarius 87. Harpiliopsis beaupresii 88. Leander sp. 89. Palaemonlla disalvoi 90. P. spinulata 91. Periclimenes alcocki 92. P. rapanui 93. Periclimenes sp. sensu Retamal 94. Periclimenes sp. sensu Vereshchaka
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Familias/gneros/especies XVIII. Alpheidae 95. Alpheopsis chilensis 96. A. equalis 97. Alpheus chilensis 98. A. collumianus 99. A. crockeri 100. A. inca 101. A. lanceostylus 102. A. lottini 103. A. pacificus 104. A. romenskyi 105. Athanas ? marshalliensis 106. Betaeus truncatus 107. B. emarginatus 108. Metabetaeus minutus 109. Metalpheus paragracilis 110. M. rostratipes 111. Synalpheus ? paraneomeris ? 112. S. spinifrons 113. S. ? nr tumidomanus XIX. Hippolytidae 114. Chorismus antarcticus 115. Eualus dozei 116. Hyppolyte williamsi 117. Hyppolyte sp. 118. Hippolysmata porteri 119. Lebbeus antarcticus 120. Latreutes antiborealis 121. Lysmata trisetacea 122. Merhyppolite sp. aff. americana 123. Nauticaris magellanica 124. Thor amboiensis 125. T. spinosus XX. Processidae 126. Processa pygmaea XXI. Pandalidae 127. Austropandalus grayi 128. Heterocarpus laevigatus 129. H. reedi 130. H. sibogae 131. Pandalina nana 132. Pandalopsis cf. ampla 133. Plesionika edwardsii 134. P. ensis
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Familias/gneros/especies 135. P. fenneri 136. P. martia 137. P. ocellus 138. P. santaecatalinae 139. P. williamsi 140. Stylopandalus richardi XXII. Crangonidae 141. Pontocaris rathbuni 142. Pontophilus gracilis junceus 143. P. nikiforovi 144. Pontophilus? sp. s, Vereshchaka 145. Paracrangon areolata 146. Notocrangon antarcticus 147. Sclerocrangpn atrox 148. Metacrangon bahamondei XXIII. Glyphocrangonidae 149. Glyphocrangon alata 150. G. loricata 151. G. rimapes 152. G. wahini INFRAORDEN ASTACIDEA XXXIV. Nephropidae 153. Nephropsis occidentalis 154. Thymops birsteini XXXV. Parastacidae 155. Parastacus pugnax 156. P. nicoleti 157. Samastacus spinifrons 158. Virilastacus araucanius 159. V. retamali 160. V. rucapihuelensis XXXVI. Axiidae 161. Calastacus rostriserratus
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INFRAORDEN THALASSIINIIDEA XXXVII. Callianassidae 162. Callianassa amboinensis 163. Callianassa sp. s. Vereshchaka 164. Callichirus garthi 165. Neotrypaea uncinata 166. Notiax brachyophthalma 167. N. santarita x x x x x x x x x x x x x x x x x x x
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Familias/gneros/especies XXXVIII. Upogebiidae 168. Upogebia australis INFRAORDEN PALINURA XXXIX. Polychelidae 169. Polychelis chilensis 170. P. surdus 171. Stereomastis pacifica 172. S. sculpta 173. S. suhmi 174. Willeomoesia challengeri 175. W. pacifica XL. Palinuridae 176. Jasus frontalis 177. Palinurus pascuensus 178. Projasus bahamondei XLI. Scyllaridae 179. Arctides regalis 180. Parribacus perlatus 181. Scyllarus delfini 182. Scyllarides roeggenveeni XLII. Aeglidae 183. Aegla denticulata 184. A. papudo 185. A. concepcionensis 186. A. laevis 187. A. laevis talcahuano 188. A. abtao 189. A. abtao riolimayana 190. A. maulensis 191. A. rostrata 192. A. alacalufi 193. A. araucaniensis 194. A. manni 195. A. bahamondei 196. A. spectabilis 197. A. expansa XLIII. Chirostylidae 198. Uroptychus parvulus 199. Chilostylus milneedwardsi XLIV. Galatheidae 200. Galathea lenzi 201. Cervimunida johni
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Familias/gneros/especies 202. Munida sp. s. Vereshchaka 203. M. gregaria 204. M. subrugosa 205. M. curvipes 206. M. propinqua 207. M. montemaris 208. Munidopsis aspera 209. M. rostrata 210. M. antoni 211. M. trifida 212. M. aculeata 213. M. villosa 214. M. hamata 215. M. opalescens 216. M. barrerai 217. M. palmatus (600-700 m) 218. M. verrucosus (4300-4880 m) 219. M. cochlearis (4550 m) 220. M. fillirostris 221. Phylladorhynchus integrirostris 222. Pleuroncodes monodon XLV. Porcellanidae 223. Allopetrolisthes spinifrons 224. A. angulosus 225. A. punctatus 226. Liopetrolisthes mitra 227. L. patagonicus 228. Megalobrachium peruvianum 229. Pachycheles grossimanus 230. P. chilensis 231. P. crinimanus 232. Petrolisthes coccineus 233. P. extremus 234. P. violaceus 235. P. laevigatus 236. P. granulosus 237. P. desmaresti 238. P. tuberculatus 239. P. tuberculosus XLVI. Albuneidae 240. Blepharipoda spinimana 241. Lepidopa chilensis 242. Albuneidae sp. (Albunea bulla?)
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Familias/gneros/especies XLVII. Hippidae 243. Emerita analoga 244. E. emerita (Chile) XLVIII. Coenobitidae 245. Coenobita rugosus IL. Diogeneidae 246. Calcinus pascuensis 247. C. imperialis 248. C. vachoni 249. Isocheles equimanu 250. Paguristes weddelli 251. P. tomentosus L. Lithodidae 252. Glyptolithodes cristatipes 253. Lithodes panamensis 254. L. santolla 255. L. turkayi 256. L. wiracocha 257. Lopholithodes diomedeae 258. Neolithodes diomedeae 259. Paralomis aspera 260. P. chilensis 261. P. granulosa 262. P. longipes 263. P. formosa 264. P. papillata 265. P. otsuae 266. P. spinosissima 267. P. tuberipes LI. Paguridae 268. Pagurus comptus 269. P. delsolari 270. P. edwardsi 271. P. perlatus 272. P. gaudichaudi 273. P. villosus 274. Porcellanopagurus foresti 275. Propagurus gaudichaudi 276. Pylopaguropsis garciai 277. Paguridae sp. s. Vereshchaka LII. Parapaguridae 278. Oncopagurus sp. s. Retamal 279. O. cf haigae
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Familias/gneros/especies 280. O. haigae 281. O. stockmani 283. P. holthuisi 284. Paragiopagurus boletifer 285. P. ruticheles 286. P. wallisi 287. Porcellanopagurus platei 288. Sympagurus affinis 289. S. dimorphus 290. S. dofleini 291. Tylaspis anomala INFRAORDEN RACHYURA LIII. Dromiidae 292. Lewindronomia dentata 293. Lauridromia dehaani LIV. Dynomenidae 294. Dynomenidae sp. s. Garth LV. Cymonodomidae 295. Cymonomus menziezi LVI. Homolodromiidae 296. Homolodromia robertsi LVII. Homolidae 297. Homologenus orientalis 298. Paromola rathbunae LVIII. Latreillidae 299. Latreillidae sp. s. Garth 300. Latreilla metanesa LIX. Calappidae 301. Calappidae sp. s. Garth 302. Hepatus chilensis 303. Platymera gaudichaudi LX. Leucosiidae 304. Ebalia sculpta 305. Randallia nana LXI. Majidae 306. Majidae sp. 1 s. Garth 307. Majidae sp. 2 s. Garth 308. Ageitomia baeckstroemi 309. Acanthonyx petiveri 310. Huenia pacifica
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282. Parapagurus janetae off Chile, Pto Otway x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x x
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Familias/gneros/especies 311. Cyrtomaia danieli 312. C. platypes 313. Eupleurodon peruvianus 314. Eurypodius latreillei 315. E. longirostris 316. Inachoides microrhynchus 317. Leucippa pentagona 318. Leurocyclus tuberculosus (Chile) 319. Libidoclea granaria 320. L. smithi 321. Lophorochinia parabranchia 322. Microphrys weddelli 323. Pisoides edwardsi 324. Stenorhynchus debilis 325. Taliepus marginatus 326. T. dentatus LXII. Hymenosomatidae 327. Hymenosomatidae sp. s. Garth 328. Halicarcinus planatus LXIII. Parthenopidae 329. Daldorfia horrida 330. Garthambrus allisoni 331. G. mironovi 332. Hetrocrypta epibranchialis LXIV. Atelecyclidae 333. Atelecyclidae sp. s. Garth 334. Peltarion spinosulum 335. Trachycarcinus hystricosus LXV. Cancridae 336. Cancer setosus 337. C. porteri 338. C. edwardsi 339. C. coronatus LXVI. Corystidae 340. Pseudocorystea sicarius 341. Gomeza serrata LXVII. Geryonidae 342. Chaceon chilensis LXVIII. Portunidae 343. Portunidae sp.1-7 s. Garth 344. Callinectes toxotes 345. C. arcuatus
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Familias/gneros/especies 346. Euphylax dowi (El Nio) 347. Nectocarcinus bullatus 348. Ovalipes trimaculatus 349. Portunus asper (Chile) 350. P. pubescens 351. Thalamita aff. dakini LXIX. Carpiliidae 352. Carpilius convexus LXX. Goneplacidae 353. Progeryon mararae LXXI. Platyxanthidae 354. Platyxanthus cockeri 355. P. orbigny LXXII. Trapeziidae 356. Trapezia areolata 357. T. ferruginea 358. T.punctimanus 359. T. tigrina LXXIII. Belloidae 360. Acanthocyclus gayi 361. A. albatrossis 362. A. hassleri 363. Corystoides chilensis 364. Bellia picta LXXIV. Xanthidae 365. Xanthidae sp. (8) Garth 366. Actaea allisoni 367. Bonareia parvula 368. Chlorodiella cytherea 369. Cycloxanthops bocki 370. C. sexdecimdentatus 371. Eurypanopeus crenatus 372. Etisus electra 373. Forestia pascua 374. Gaudichaudia gaudichaudi 375. Heteractea lunata 376. Homalaspis plana 377. Leptodius tridentatus 378. Liomera monticulosa 379 L. laperousei 380. L. rugata 381. Lophozozymus dodone 382. Metopocarcinus truncatus
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Familias/gneros/especies 383. Monodaeus pettersoni 384. Panopeus convexus (Chile) 385. P. chilensis (Chile) 386. Paraxantus barbiger 387. Pilumnoides perlatus 388. Pseudoliomera remota LXXV. Crytochiridae 389. Cryptochiridae (2 spp s. Garth) LXXVI. Pinnotheridae 390. Pinnitheridae sp. n. Garth 391. Pinnixa transversalis 392. P. chiloensis 393. P. valdiviensis 394. P. bahamondei 395. Calytraeoteres politus 396. Pinnaxodes chilensis 397. Holothuriopsis pacificus 398. Pinnotheriela laevigata LXXVII. Grapsidae 399. Cyrtogrpsus angulatus 400. Cyclograpsus cinereus 401. C. longipes 402. C. punctatus 403. Grapsus grapsus 404. Geograpsus crinipes 405. G. lividus 406. Hemigrapsus crenulatus 407. Leptograpsus variegatus 408. Pachygrapsus transversus 409. P. marinus 410. Planes cyaneus 411. Ptychognathus easteranus LXXVIII. Plagusiidae 412. Plagusia chabrus 413. P. dentipes 414. P. integripes 415. P. inmaculata 416. Percnon pascuensis LXXIX. Ocypodidae 417. Euplax leptophthalma (Chile) 418. Ocypode occidentalis 419. O. gaudichaudi Familias/gneros/especies
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Robinson Crusoe, Santa Clara y Alejandro Selkirk (JF); Islas Desventuradas, con las islas San Flix y San Ambrosio (DV); Cordillera sumergida de Nazca (CN); Isla Salas y Gmez y cordillera sumergida homnima (SG); e Isla de Pascua (PA). Estas reas se compararon sobre la base de: a) todas las especies (431), incluyendo los parastcidos y aglidos; b) excluyendo del total de especies los parastcidos (6) y aglidos (15); c) los gneros (> 200) presentes en cada una de las 16 reas comparadas, y d) 77 de 79 familias presentes en esas reas. Los dendrogramas obtenidos a partir de esas comparaciones fueron construdos segn el modo UPGMA (Crisci & Lpez, 1983), utilizando el ndice de Kulczinsky-2 (Sibouet, 1979) y considerando un mximo de 434 especies distribudas en 79 familias. RESULTADOS El primer dendrograma (Fig. 2) resultante de utilizar las 431 especies conocidas hasta ahora (Tabla 1), muestra que lo conocido de las cordilleras de Salas y Gmez y de Nazca las emparenta sobre 95%, aunque como conjunto se unen a la Antrtica y a isla de Pascua con menos de 10% de afinidad, lo que destaca su aislamiento zoogeogrfico. Reforzando este aislamiento, las dos primeras y las dos segundas, se unen a todo el resto con ms de 10% de afinidad. Las islas Desventuradas y el archipilago de Juan Fernndez se unen entre s por ms del 60%, mientras que como conjunto se unen a Chile continental con cerca del 10%. Las 10 localidades de Chile continental se dividen en dos conjuntos con una afinidad cercana al 30%: uno septentrional que va desde el lmite con Per hasta los 42S (canal de Chacao), y uno austral que va desde all hasta el extremo meridional de Chile y Sudamrica. En este dendrograma se incluy tambin las familias Aeglidae y Parastacidae a pesar de ser de agua dulce, sobre la base de considerar al pas, tan angosto, como si fuera una prolongacin del ocano hacia su interior. Para compensar la distorsin que esto pudiere causar por agregar 21 especies a la zona centro-sur del pas, se confeccion un segundo dendrograma que no incluy esas 21 especies (Fig. 3). El segundo dendrograma (Fig. 3) que asocia 410 spp. al omitir las familias Aeglidae y Parastacidae, vuelve a mostrar el aislamiento ya detectado de la fauna de crustceos decpodos de la placa de Nazca, en relacin con la de Chile continental y la Antrtica. La isla de Pascua (PA) se mantiene aislada mientras que isla Salas y Gmez (SG), cordillera de Nazca (CN), islas Desventuradas (DV) y archipilago de Juan Fernndez (JF), forman un conjunto de escasa afinidad entre s y con el resto de las localidades. Por
Figura 2. Dendrograma de las relaciones zoogeogrficas de los crustceos decpodos chilenos (431 spp.), que incluyen las familias dulceacucolas Aeglidae y Parastacidae. IQ: 18-22S, AN: 22-26S, CC: 26-30S, CV: 30-34S, TA: 34-38S, VA: 38-42S, CH: 42-46S, GP: 46-50S, EM: 50-54S, CB: 54-58S, A: Antrtica, CN: cordillera de Nazca, DV: islas Desventuradas, JF: archipilago de Juan Fernndez, PA: isla de Pascua, SG: isla Salas y Gmez y cordillera sumergida homnima. Figure 2. Dendrogram of the zoogeographical relationships based on Chilean decapod crustaceans (431 spp.), including the freshwater families Aeglidae and Parastacidae. IQ: 18-22S, AN: 22-26S, CC: 26-30S, CV: 30-34S, TA: 34-38S, VA: 38-42S, CH: 4246S, GP: 46-50S, EM: 50-54S, CB: 54-58S, A: Antarctica, CN: Nazca submarine rise, DV: Desventuradas Islands, JF: Juan Fernndez Archipelago, PA: Easter Island, SG: Salas & Gmez Island and the homonimous submarine rise.
otra parte, a lo largo de la costa chilena se observa nuevamente la clara separacin de una fauna septentrional desde Iquique (IQ) hasta Valdivia al sur, Antofagasta (AN), Coquimbo (CC), Valparaso (CV), Talcahuano (TA) hasta Valdivia (VA), y otra austral desde Chilo (CH), (EM) Golfo de Penas (GP), Estrecho de Magallanes hasta el canal Beagle (CB), las que se separan al sur de Valdivia. Aqu, a diferencia del primer dendrograma, la casi inexistente fauna Antrtica (A) queda casi tan aislada como la correspondiente a isla de Pascua. El tercer dendrograma, que comprende los gneros (Fig. 4), concuerda con el primero al unir el archipilago de Juan Fernndez (JF) y las islas Desventuradas (DV) con menos de 20% de afinidad, con el conjunto de localidades desde Arica al Cabo de Hornos, al cual se unen con un bajo porcentaje de afinidad en forma sucesiva isla de Pascua (PA), isla Salas y Gmez (SG) y cordillera de Nazca (CN) y finalmente la Antrtica (A), que as queda aislada de
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Figura 3. Relaciones zoogeogrficas de los crustceos decpodos chilenos sin incluir las familias Aeglidae (15 spp.), y Parastacidae (6 spp.), (413 spp.). Figure 3. Dendrogram of the zoogeographical relationships based on Chilean decapod crustaceans excluding the freshwater families Aeglidae (15 spp.), and Parastacidae (6 spp.), (413 spp).
todas las dems reas. En este dendrograma se destacan dos grands reas zoogeogrficas: septentrional o Peruano-Chilena (Iquique (IQ), Antofagasta (AN), Coquimbo (CC), Valparaso (CV), Talcahuano (TA) y Valdivia (VA) y Austral o Magallnica Chilo (CH), Golfo de Penas (GP) y Estrecho de Magallanes (EM). En este caso, sin embargo, el canal Beagle (CB) se une a esas dos reas con poco ms de 60% de afinidad. Aun cuando, cuanto ms alta sea la categora sistemtica en que se ubique un taxon, tanto menor ser su poder para discriminar reas de endemismo, especialmente en el ocano donde las fronteras son menos precisas. Por ello, se efectu un cuarto dendrograma sobre la base de utilizar 77 de las 79 familias de crustceos decpodos registradas en Chile (Retamal, 2000). Este dendrograma (Fig. 5) acenta las caractersticas de los anteriores al mostrar slo dos grandes conjuntos ligados por 30% de afinidad. El primero reune todas las localidades de la Placa de Nazca, lo que significa la unin de Pascua (PA) a Salas y Gmez-Cordillera de Nazca (SG-CN) y a las islas Desventuradas-Archipilago de Juan Fernndez (DVJF). El segundo agrupa al resto de las localidades comprendidas entre Arica y la Antrtica. En esta segunda agrupacin Iquique, Antofagasta, Coquimbo y Valparaso (IQ, AN, CC y CV) se renen con ms de 90% de afinidad y a su vez se asocian a Talcahuano-Valdivia (TA-VA), con 85% de afinidad. Por su parte, Chilo, Golfo de Penas y Estrecho de Magallanes, claramente separados, se unen al conjunto
Figura 4. Dendrograma de afinidad zoogeogrfica basado en ms de 200 gneros de crustceos decpodos presentes en 16 reas de las islas chilenas de la placa de Nazca, la costa chilena continental y la pennsula Antrtica. Figure 4. Dendrogram of zoogeographical affinity based on more than 200 genera of decapod crustaceans present in 16 areas of the Nazca plate, the Chilean south american coast and the Antarctic peninsula.
anterior con 80% de afinidad. El Canal Beagle y Antrtica (CB y A) se uniran a los grupos anteriores a menos del 70% y 50% respectivamente. Este "dendrograma familiar" viene a mostrar dos Chiles o dos reas poliprovinciales desde el punto de vista de la distribucin de las familas de crustceos decpodos: uno que incluye la fauna de crustceos decpodos presentes sobre la placa de Nazca y el otro, que rene la fauna de la costa sudamericana occidental, desde los 18S hasta los 56S. A modo de resumen de esta primera parte de los resultados se presentan los siguientes valores taxonmicos, complementados con la Tabla 2 y la Figura 6. Gneros con ms especies: Sergestes (15), Aegla (15), Munidopsis (13), Paralomis (9) y Petrolisthes (8). Familias con ms gneros: Xanthidae (20), Majidae (17), Hyppolithidae (10), Grapsidae (9) y Portunidae (8). Familias con ms especies: Galatheidae (40), Sergestidae (24), Majidae (21), Alpheidae (18), Porcellanidae (17), Oplophoridae (16) y Aeglidae (15). Promedios: especies/gneros = 2,02; gneros/familias = 2,72; especies/familias = 5,5. De la Tabla 2 se puede sealar que la zona con ms familias (46), gneros (100) y especies (139) es la que est al norte y sur de Valparaso. La zona ms pobre
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endemismo o provincias, a saber: a) Isla de Pascua o Rapanuiniana, b) Nazca-Platensis o Batial de las cordilleras de Salas y Gmez y de Nazca, c) Archipilago de Juan Fernndez (incluyendo las islas Desventuradas), d) Peruano-Chilena (costa chilena desde Arica hasta 42S), e) Magallnica (costa chilena desde los 42S hasta 56S), y f) Antrtica. A continuacin se caracteriza y discute a cada una de estas reas (provincias) principalmente en trminos geogrficos, geolgicos y zoolgicos (Tabla 3). Isla de Pascua o Provincia Rapanuiniana De acuerdo a la metodologa seguida en este trabajo, la isla de Pascua (2710'S, 10920'W) como una de las 16 regiones en las que se distribuye la fauna chilena de crustceos decpodos, se aisla completamente del resto constituyendo ipso facto un rea de endemismo tanto a nivel familiar como genrico y especfico (Figs. 2 a 5). En este sentido concuerda con la nocin de Provincia Rapanuiniana (Briggs, 1979, Castilla, 1987; Parin et al., 1997; Poupin, 2003, Poupin et al., 2003.). A nivel de familia, las seis familias siguientes slo han sido registradas all: Spongicolidae, Stenopodidae, Dinomenidae, Carpiliidae, Trapeziidae y Cryptochiridae, lo que representa 6 (18,2%) de 33 familias. Adems, la familia Scyllaridae presenta tres de sus cuatro especies en Pascua y slo una en Juan Fernndez. La situacin zoogeogrfica de la isla Salas y Gmez (2630'S, 10520'W) es an incierta. Su cercania relativa a la isla de Pascua (700 km) sugerira asociarla con ella, pero sobre la base de su decapodofauna hasta ahora conocida, no se une a Pascua sino que a la cordillera submarina de Nazca (Figs. 2 a 5). No obstante, como la mayora de los registros de decpodos son de profundidad es altamente probable que se uniese a Pascua al existir un mayor nmero de registros a baja y gran profundidad en torno a esta pequesima isla, cuya superficie es de slo un par de km2. Nazca-Platensis o batial de las cordilleras de Salas y Gmez, y de Nazca Desde la isla de Pascua y oblicuamente en direccin este-noreste se extiende una serie de montes submarinos (guyots) originados en la dorsal del Pacfico sur a medida que la placa de Nazca se desplaza hacia el este. La parte emergida de este sistema est constituda por las islas de Pascua y Salas y Gmez. La parte sumergida lo est por dos cordilleras prximas entre si, la de Salas y Gmez relativamente cerca de la isla homnima y la de Nazca ms alejada de ella y ms prxima al continente sudamericano y a las islas Desventuradas. Desde el
Figura 5. Dendrograma de afinidad zoogeogrfica basado en 77 familias de crustceos decpodos presentes en 16 reas que incluye la placa de Nazca, las islas ocenicas, la costa chilena continental y la pennsula Antrtica. Figure 5. Dendrogram of zoogeographical affinity based on 77 families of decapod crustaceans present in 16 areas: the Nazca plate, the oceanic islands, the Chilean South American coast and the Antarctic Peninsula.
corresponde a la Antrtica, con slo dos familias, tres gneros y tres especies, cantidades que han variado en los ltimos aos (ver Discusin). Valores levemente mayores se encuentran en el rea de las islas Desventuradas con igual nmero de familias, gneros y especies (7). Este nmero es muy bajo comparado con el archipilago de Juan Fernndez y debe resultar de las dificultades y rarezas de las recolecciones efectuadas alrededor de los territorios volcnicos de las islas San Flix y San Ambrosio. Para ilustrar las diferentes reas zoogeogrficas antes delimitadas y discutidas, se entrega una imagen de una especie caracterstica de cada una de ellas (Figs. 6a-6g) y su distribucin geogrfica (Figs. 1 y 7). Provincia Peruano-Chilena: Platyxanthus cockeri y Pleuroncodes monodon Provincia Magallnica: Lithodes santolla Provincia Nazca-Platensis: Projasus bahamondei Provincia Juan Fernndez: Jasus frontalis Provincia Pascua o Rapanuiniana: Panulirus pascuensis Provincia Antrtica: Notocrangon antarcticus DISCUSIN A modo de sntesis de las relaciones de afinidad zoogeogrfica entre las 16 reas comparadas en los cuatro dendrogramas obtenidos, se puede sealar que la decapodofauna chilena se distribuye en seis reas de
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Tabla 2. Diversidad de la faunas de crustceos decpodos de Chile. IQ: 18-22S, AN: 22-26S, CC: 26-30S, CV: 3034S, TA: 34-38S, VA: 38-42S, CH: 42-46S, GP: 46-50S, EM: 50-54S, CB: 54-58S, A: Antrtica, CN: cordillera de Nazca, DV: islas Desventuradas, JF: archipilago de Juan Fernndez, PA: isla de Pascua, SG: isla de Salas y Gmez y cordillera sumergida homnima. Table 2. Diversity of the Chilean decapod crustacean faunas. IQ: 18-22S, AN: 22-26S, CC: 26-30S, CV: 30-34S, TA: 34-38S, VA: 38-42S, CH: 42-46S, GP: 46-50S, EM: 50-54S, CB: 54-58S, A: Antarctica, CN: Nazca submarine rise, DV: Desventuradas islands, JF: Juan Fernandez Archipelago, PA: Easter Island, SG: Salas and Gmez Island and the homonimous submarine rise.
PA Especia/rea Gnero/rea Familia/area 86 69 33 SG 94 49 30 CN 83 46 28 DV 7 7 7 JF 39 36 21 IQ 124 92 40 AN 116 88 38 CC 118 87 37 CV 139 100 46 TA 108 84 35 VA 100 74 32 CH 74 55 27 GP 59 46 25 EM 54 42 22 CB 22 21 15 A 3 3 2
Figura 6. Especies representativas para cada una de las reas zoogeogrficas basadas en crustceos decpodos chilenos. a), b): Peruano-Chilena (Platyxanthus cockeri and Pleuroncodes monodon), c) Nazcaplatensis (Projasus bahamondei), d) Rapanuiniana o de isla de Pascua (Panulirus pascuensis), e) Archipilago de Juan Fernndez (Parribacus perlatus), f) Magallnica (Lithodes santolla), g) Antrtica (Notocrangon antarcticus). Figure 6. Representative species characterizing each of the zoogeographical provinces: a), b) Peruvian-Chilean (Platyxanthus cockeri and Pleuroncodes monodon), c) Nazcaplatensis (Projasus bahamondei), d) Rapanuinian or Easter Island (Panulirus pascuensis), e) Juan Fernndez Archipelago (Parribacus perlatus), f) Magellan (Lithodes santolla), g) Antarctica (Notocrangon antarcticus).
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Tabla 3. Diversidad de las crustceos decpodos magallnicos y antrticos. sensu Boschi & Gavio (2005). MA: rea Magallano-Atlntica, MP: rea Magallano-Pacfica, ST: rea de Tierra del Fuego s.l., A: rea Antrtica, SG: Georgia del Sur, K: Kerguelen y DS: registro de aguas profundas. Table 3. Diversity of the Magellan and Antarctic decapod crustaceans. sensu Boschi & Gavio (2005). MA: MagallanAtlantic area, MP: Magellan-Pacific area, ST: Tierra del Fuego area s.l., A: Antarctic area, SG: South Georgia island, K: Kerguelen, DS: Deep-sea data. MA 50 41 32 MP 65 64 31 ST 32 28 29 A 12 11 7 SG 7 5 5 K 15 10 7 DS 2 2 2
Especie/rea Gnero/rea Familia/rea
punto de vista de la decapodofauna, estas cordilleras han sido exploradas y muestreadas por expediciones rusas (Parin, 1991; Parin et al., 1997). Lo que se conoce hasta ahora hace que ambas cordilleras se unan con alta afinidad entre s y a muy baja afinidad con isla de Pascua, archipilago de Juan Fernndez e islas Desventuradas (Figs. 2 a 5). Su calidad de provincia se materializa a nivel familiar porque tiene las familias Stylodactylidae, Goneplacidae, Penaeoidae, Processidae y Leucosidae, 5 de 30 familias, es decir, 16,7%. Como la mayora de las cumbres de estas cordilleras est a ms de 200 m de profundidad, esta rea faunstica coincide con la idea de la provincia Nazcaplatensis de Parin et al. (1997). Archipilago de Juan Fernndez e islas Desventuradas Al igual que los dos casos anteriores, estos dos archipilagos se encuentran al oeste del Sistema de la Corriente de Humboldt, con aguas subtropicales a tropicales. Por eso se presentan all formas caractersticas de ese tipo de aguas, como diversos gneros y especies de madreporarios, como Pocillopora spp. en Pascua, Porites en las islas San Flix, y Salas y Gmez, zontidos, como Palithoa en isla de Pascua y archipilago de Juan Fernndez, o el erizo irregular Clypeaster isolatus registrado en las cordilleras sumergidas, de islas Desventuradas y Juan Fernndez (Parin et al., 1997; Mironov & Nesis, 1997). Por otra parte, grupos menos conocidos de invertebrados como briozoos presentan tambin ese mismo tipo de distribucin, constatndose la presencia de gneros tpicamente tropicales, como Gigantopora, Mollia y Rhynchozoon (Moyano, 2002). Estos ejemplos y la distribucin de muchos decpodos se explicara por el desplazamiento de oeste a este, mediante archipilagos y guyots que actuaran como stepping stones permitiendo la distribucin de elementos tropicales o subtropicales. Esta situacin zoogeogrfica que implica migracin de oeste a este en el Pacfico austral, ya haba sido observada por
varios autores al sealar que las islas Desventuradas, constituiran el punto ms oriental de la fauna indopacfica (Parin, 1991; Pequeo & Lamilla, 2000; Retamal, 2004; Moyano, 2005). En los dendrogramas de las Figuras 2 a 5, las Desventuradas, a pesar de la escasa fauna registrada en ellas, se unen al archipilago de Juan Fernndez por compartir la presencia de Rhynchocinetes balssi, Stylopandalus richardi, Jasus frontalis, Paromola rathbunae y Chaceon chilensis, entre otros (Retamal & Arana, 2000). En conjunto, esta provincia tiene 21 familias, de las cuales hay siete en las Desventuradas y ninguna es endmica en ellas. Adems, el dentrograma basado en familias (Fig. 5), rene a Juan Fernndez (JF) y Desventuradas (DV) con 55% de afinidad, mientras que con el resto de las provincias ocenicas se unen a menos del 30% de afinidad, as como con el conjunto de las reas y provincias de los bordes continentales sudamericano y antrtico. Costa chilena desde Arica (18S) hasta 42S: Provincia Peruano-Chilena En los cinco dendrogramas (Figs. 2 a 5 y 8), se separan claramente las seis regiones, de 4 de latitud cada una, entre Arica y el canal de Chacao, aproximadamente. Como conjunto, se oponen y relacionan con otras cuatro, entre el canal de Chacao y el cabo de Hornos aproximadamente, con afinidades que varan entre 40% y 80%. En todos los dendrogramas, la fauna decapodiana nortea y central tiende a subdividirse en dos subconjuntos, desde Iquique hasta el sur de Valdivia, con excepcin del segundo dendrograma donde Valdivia (VA) se opone a las otras cinco reas al norte de ella. Esta gran rea compuesta de seis regiones equivale a la clsica denominada Provincia Peruano-Chilena. Se caracteriza por la presencia de 47 familias, de las cuales solo Homolodromiidae ha sido registrada en esta rea. Algunos autores (Brattstrm & Johanssen, 1983; Lancellotti & Vsquez, 2000; Camus, 2001), han hablado de un rea transicional entre las provincias Peruano-Chilena y la Magallnica que se
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extendera desde Valparaso al golfo de Penas. Segn el presente estudio, esta no es la situacin pues las dos provincias recin indicadas, aparecen completamente separadas y si algo pudiera asemejarse a un rea de transicin sera un rea desde el norte de Talcahuano (TA) hasta el sur de Valdivia (VA), que en los dendrogramas aparece como un subconjunto areal dentro del conjunto de reas de la provincia PeruanoChilena. Esta situacin de mezcla faunstica entre regiones adyacentes, explicitada cerca de Concepcin por ejemplos tales como las dos especies de pinginos de la costa chilena que all son visitantes pero no residentes ni reproductores, o el de los erizos del gnero Arbacia, A. spatuligera y A. dufresnei que convergen en el golfo de Arauco, y de muchos otros casos que reflejan la mezcla faunstica, pero no justifican la distincin de un rea propia que carece adems, de especies endmicas o exclusivas. Lo anterior se explicara por la superposicin de dos masas de agua, el Agua Subantrtica de origen austral que tiende a sumergirse hacia el norte y el Agua Subtropical ms clida que se superpone y adelgaza hacia el sur. As se pueden explicar distribuciones como: 1) el ofiuro antrtico Ophionotus victoriae, comn alrededor de la pennsula Antrtica, que ha sido hallado a gran profundidad frente a Lima; 2) la estrella Doraster qawashqari descubierta en el rea del golfo de Penas (Moyano & Larran, fide; Larran, 1995) y luego colectada en el talud continental frente a Valparaso, y 3) el gnero Dissostichus de distribucin circumantrtica y Pacfico-oriental sudamericano, cuya especie D. eleginoides se profundiza en su distribucin desde Magallanes hasta el extremo norte de Chile. As tambin se explicara la distribucin de los decpodos Nauticaris magellanica, Liopetrolisthes patazonicus y Austropandalus gayi que van desde Magallanes hasta Iquique y de Cancer coronatus y Homalaspis plana que se distribuyen en sentido contrario. Seguramente tambin habr otros factores que contribuyan a explicar este tipo de distribucin tales como el grado de euribiosidad de las especies en cuestin y otros factores oceanogrficos, como la surgencia a lo largo de la costa chilena y el fenmeno de El Nio. As se podra explicar la presencia a 20 m de profundidad frente a la costa de Hualpn (Concepcin), por efecto de la surgencia, de Romancheina labiata (briozoo) especie tpica del intermareal en el rea magallnica y del registro en el norte de Chile, de los decpodos Farfantopeneus californiensis, Trachysalambria brevisuturae (Penaeoidae), Syciona disdorsalis (Sycionidae) y de Solenocera mutator (Solenoceridae) durante eventos de El Nio.
Costa Chilena (42S-56S): Provincia Magallnica Desde Puerto Montt hacia el sur, quien haya muestreado a baja o gran profundidad, habr notado la abundancia y diversidad de los taxa obtenidos. Esto es aplicable a casi todos los grupos zoolgicos distinguindose adems, un aumento perceptible de la diversidad general (Moyano, 1991; Valdovinos, 1999; Lancellotti & Vsquez, 2000). Esta fauna, que en el caso de los crustceos decpodos alcanza a 40 familias, se contina hacia el este y norte alcanzando por el litoral argentino hasta la desembocadura del Rio de La Plata (Boschi & Gavio, 2005). Recientemente, Boschi & Gavio (2005) revisaron zoogeogrficamente la decpodo-fauna magallnica, del arco de Escocia y Antrtica, sealando la presencia de 43 familias, 67 gneros y 95 especies. Como los datos de origen chileno son menos que los considerados por Boschi & Gavio (2005), stos se emplearon para obtener el dendrograma de la Figura 7, realizado con la misma metodologa usada para descubrir el patrn zoogeogrfico de los decpodos chilenos y conservando las mismas siete reas de Boschi & Gavio (2005) alrededor de Amrica austral, Kerguelen, arco de Escocia y pennsula Antrtica adyacente. El ndice de comparacin de las reas empleado por Boschi & Gavio (2005), no fue el mismo, pero el dendrograma obtenido (Fig. 8), fue muy similar al obtenido por estos autores. Este muestra dos conjuntos principales: I) Tierra del Fuego (ST), rea Magallnica-Atlntica (MA), rea Magallnica-Pacfica (MP) y archipilago de Kerguelen (K), y II) Georgia del Sur (SG) y Antrtica (A) al que agregan especies obtenidas a gran profundidad (DS) a muy bajo valor de afinidad. Esto viene a confirmar la unidad atlanto-pacfica de la provincia zoogeogrfica magallnica desde el canal de Chacao a la desembocadura del ro de La Plata, propuesta por varios autores (Briggs, 1974; Moyano, 1982; Brattstrm & Johanssen, 1983; Boschi & Gavio, 2005). Por otra parte, el archipilago de las Kerguelen al unirse al extremo sur de Sudamrica (ST), al Atlntico sudoccidental (MA) y al Pacfico sudoriental (MP), prolonga hacia el este la fauna magallnica que alcanza hasta los confines del Frente Polar entre los ocanos Indico y Antrtico, lo que ya fue propuesto para briozoos por Moyano (1982). Antrtica La Antrtica aparece como un continente casi completamente aislado por grandes profundidades ocenicas. No obstante, entre el extremo norte de la pennsula Antrtica y la sudamericana isla de Los
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Figura 7. Provincias zoogeogrficas sobre la base de crustceos decpodos chilenos. PP: Rapanuiniana o de isla de Pascua, PNP: Nazcaplatensis, PAN: Antrtica, PM: Magallnica, PJF: Archipilago de Juan Fernndez, PPC: PeruanoChilena. Figure 7. Zoogeographical provinces based on Chilean decapod crustaceans. PP: Rapanuinian or Easter Island, PNP: Nazcaplatensis, PAN: Antarctica, PM: Magellan, PJF: Juan Fernandez Archipelago, PPC: Peruvian-Chilean.
Estados, se despliega hacia el este una gran herradura constituida por los archipilagos del arco de Escocia, que se separan de las aguas subantrticas por la lnea del Frente Polar. Estos actuaran como stepping stones conectando activamente las faunas antrtica y subantrtica (Arntz, 1999, 2005; Moyano, 1999, 2005). Las muestras de draga o de rastra tomadas alrededor del continente Antrtico o del arco de Escocia contienen grandes ispodos, anfpodos y otros crustceos malacostracos pero casi ningn decpodo (observaciones personales de los autores). Este es uno de los sesgos de la fauna Antrtica notada desde
antiguo por exploradores y cientficos. Sin embargo, los fsiles antrticos muestran que antes hubo una fauna antrtica de decpodos eliminada quiza por el englaciamiento del continente. A modo de ejemplo, sea dicho que 1) Feldman & Quilty (1997) describieron un palinrido antrtico del Plioceno de Vestfold hills en la Tierra de la Princesa Elizabeth, que asignaron al gnero Linuparis? an viviente en el Indo-Pacfico; 2) Aguirre-Urreta et al. (1990) describieron un poliqulido del Jursico de la isla James Ross al extremo norte de la pennsula Antrtica; 3) Aguirre-Urreta & Olivero (1992) describieron un cangrejo ermitao de la formacin Santa Marta en la
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Figura 8. Esquema zoogeogrfico de la regin Magallnica-Antrtica sobre la base de 95 especies sealadas para esta rea por Boschi & Gavio (2005). Figure 8. Zoogeographical dendrogram of the MagellanAntarctic region based on 95 spesies of decapod crustaceans identified to this area by Boschi & Gavio (2005).
de otras (v.gr. la familia Ogyrididae, Ogyrides tarazonai, (Retamal et al., 1996) y por su distribucin batimtrica. Adems, influyen los ndices de afinidad que se empleen. Respecto del nmero de especies, cuanto mayor sea ste, menor sern los errores sobre su distribucin y ms definidas las diferentes agrupaciones por las especies que comparten. Un nmero grande de especies tambin aminora los efectos de no incluir algunas que contribuyen al clculo de endemismo por rea, as como el incluirlas disminuye el efecto de las especies que presentan amplia distribucin. Siempre en relacin con el nmero de especies, es frecuente que se conozca de otras especies cuando el trabajo est ya casi terminado o terminado. Y aqu esto tambin ha sucedido. Para disminuir su efecto se incluy y analiz los datos recientes de Boschi & Gavio (2005) relativos a la Antrtica y al rea magallnica. A continuacin se incluyen los registros de otras especies recientemente conocidas para aguas chilenas (addendum del primer autor): 1.- Nematocarcinus lanceopes, 55S (Arntz, 1999) en isla de Chilo. 2.- Nematocarcinus aff. productus Bate, 1888, primer registro en el Pacfico suroriental frente a Antofagasta, a 1.775 m de profundidad. 3.- Merhyppolyte aff americana Holthuis, 1961. 4.- Lebbeus antarcticus (Hale, 1941), desde Antofagasta al sur de Chile. 5.- Pontophilus gracilis occidentalis Faxon, 1893. Los nmeros ms bajos de especies registradas pertenecen a las islas Desventuradas (7), archipilago de Juan Fernndez (39), canal Beagle (22) y Antrtica (tres segn la Tabla 1 y 12 segn los datos de Boschi y Gavio, 2005). El bajo nmero de especies en las islas Desventuradas, probablemente no se ha debido a una pobreza intrnseca de las islas, sino que a la falta de muestreos. Su unin con Juan Fernndez no parece artificial sino que real, pues comparten todas sus especies. En cambio, el bajo nmero registrado en el canal Beagle quiz se deba al mismo factor que hace aparecer como pobrsima la fauna antrtica de Decpodos. Con todo, ese nmero ha aumentado con los aportes de trabajos recientes (Retamal, 2000, 2002a, 2002b, 2004; Boschi & Gavio, 2005). Las reas provinciales y sus lmites que han surgido de este trabajo, fundado en ms de 400
isla James Ross, de edad Cretcica (Campaniano), que asignaron al gnero Paguristes (Paguridae, Diogeninae). Con todo, hay pocos, pero hay decpodos antrticos que hasta hace algunas decenas de aos llegaban a slo siete conocidas. Sin embargo, estudios basados en recolecciones ms recientes muestran que el nmero es mayor. En la Tabla 4 se reproducen los datos de Boschi & Gavio (2005) quienes sealan 12 especies, 11 gneros y 7 familias; adems, se puede ver la extensin de esta fauna. Estas cantidades son exiguas si se toma en cuenta las 91 especies magallnicas de decpodos. As la regin Antrtica, en el contexto de este trabajo, se puede definir por la escasa presencia de crustceos decpodos en comparacin con las otras reas, salvo las islas Desventuradas, que tienen menos decpodos que la Antrtica. Sin embargo, la aparente ausencia en las islas San Flix y San Ambrosio se debera a la falta de muestreos por su difcil acceso y las dificultades de usar dragas o rastras en fondos volcnicos duros e irregulares. Por otra parte, el endemismo antrtico es relativamente bajo a nivel especfico, pues slo tres especies Eualus kinzeri, Campylonotus arntzianus e Hymenodora gracilis (3/12 = 25%) parecen ser endmicas. Consideraciones generales Un trabajo como ste siempre estar limitado por el nmero de especies, por la distribucin real y verdadera de las mismas, por la exclusin involuntaria
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Tabla 4. Crustceos decpodos antrticos sensu Boschi & Gavio (2005). ST: extremo sur de Amrica del Sur, MA: Atlntico sudoccidental, MP: Pacfico suroriental, K: Kerguelen, SG: Georgia del Sur, A: Antrtica, DS: Registros de aguas profundas. Table 4. Antarctic decapod crustaceans sensu Boschi & Gavio (2005). ST: Southern tips of South America, MA: Southwestern Atlantic, MP: Southeastern Pacific, K: Kerguelen, SG: South Georgia Island, A: Antarctic, DS: Deep see data. MA Lithodidae Lithodes murrayi Paralomis spinosissima Campylonotidae Campylonotus arntzianus C. vagans C. capensis Crangonidae Notocrangon antarcticus Hyppolitidae Chorismus antarcticus Lebbeus antarcticus Eualus kinzeri Nephropidae Thymops bersteini Oplophoridae Acanthephyra pelgica Hymenodora gracilis Pandalidae Pandalopsis ampla Pasiphaeidae Pasiphaea acutifrons MP ST A SG x x K DS x x
x x x
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x x x x
x x x x
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especies de crustceos decpodos presentes en aguas chilenas, coinciden con las propuestas en trabajos generales previos de nivel planetario (Ekman, 1967; Briggs, 1974) y con las de otros trabajos ms regionales (Semenov, 1977; Brattstrom & Johansen, 1983; Moyano, 1991, 1995; Lancellotti & Vsquez, 1999, 2000). Lo nuevo es la introduccin de las faunas de la placa de Nazca, tanto de las plataformas insulares (islas de Pascua, Salas y Gmez, San Flix y San Ambrosio), como de las cordilleras sumergidas de Salas y Gmez y Nazca, del atlntico suroriental (rea de Tierra del Fuego), del arco de Escocia y de la pennsula Antrtica. El patrn de seis reas de endemismo o provincias ha resultado de la comparacin de 16 reas, de las cuales cinco se identifican con islas o archipilagos de la Placa de Nazca muy separados entre si; un rea que incluye los archipilagos y tierras de la pennsula Antrtica al sur de la lnea del Frente Polar (que corresponden a una sola rea zoogeogrfica (Briggs, 1974)) y diez a lo largo de la costa chilena sudamericana de 4 de extensin cada una. Esto significa que en relacin con la costa chilena sudamericana no se da diferente importancia ni
diferente tamao a cada una de las 10 reas propuestas, pues para los efectos de la comparacin real se les asigna igual peso e importancia. Esto difiere de otros trabajos, como el de Lancelloti & Vsquez (2000) que tambin distinguen 10 reas pero con extensiones litorales desiguales que de norte a sur alcanzan 3; 5, 5, 4, 3, 3, 3, 4, 6 y 2 respectivamente. Como se ve, no hay regularidad en las reas por comparar que varan de 2 a 6 grados de latitud, aunque los autores sealan que trabajan con reas iguales separadas por otras reas sin informacin. Esto evidentemente deformar los resultados expresados por los dendrogramas obtenidos con ellos. En este sentido nuestros resultados no son comparables con los de los autores recin sealados. Por otra parte, Lancelloti & Vsquez (2000) utilizaron 1601 especies de diversos invertebrados como: porferos demospongiarios (76 spp.), actiniarios y coralimorfarios (31 spp.), poliquetos (403 spp.), moluscos (611 spp.), crustceos (370 spp.), equinodermos (70 spp.) y ascidiceos (40 spp.). Mientras que en este trabajo, las especies utilizadas slo corresponden a crustceos decpodos de los que existen ms y mejores registros que para anfpodos,
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ispodos, cirripedios y estomatpodos, por razones econmicas y de explotacin. Con todo, el dendrograma zoogeogrfico de los crustceos de esos autores (Fig. 6), discrimina el rea de Arica a Valdivia unida a otra que abarca Chilo y Los Chonos, coincidiendo aproximadamente con las reas zoogeogrficas clsicas: Peruano-Chilena o temperada-clida y Magallnica o temperada-fra (Brattstrm & Johansen, 1983). En el trabajo de Lancelloti & Vsquez, (2000) en el dendrograma correspondiente a los equinodermos, (Fig. 7), las reas clsicas recin sealadas aparecen completamente individualizadas: Arica-Valdivia y Chilo-Cabo de Hornos. En la zoogeografa marina de Brattstrm & Johansen (1983), analizan los sistemas zoogeogrficos propuestos precedentemente. Por ejemplo, Dall (1909) y Carcelles & Williamson (1951) trabajando con Mollusca han distinguido una provincia Peruana y una Magallnica separadas por una zona de mezcla de especies entre 37S y 43S. Boltovskoy (1964) usando foraminferos incluy toda la costa sudamericana chilena en una provincia Sudamericana Pacfica. Stuardo (1964) basndose en Mollusca distingue una provincia Peruana y otra Magallnica separadas por una zona de transicin entre 36S y 42S. Marinkovich (1973) tambin segn los Mollusca distingue dos provincias, Peruana y Magallnica separadas a los 42S. Knox (1960) considerando los invertebrados presentes por encima del lmite inferior de la distribucin de las algas, distingue tres provincias: Peruana hasta los 30S, Central-Chilena hasta los 42S y desde aqu al sur la provincia Magallnica. Por su parte, Hartmann-Schrder & Hartman (1962) y Dell (1971) sobre faunas de invertebrados, incluyendo moluscos, llegan a una divisin zoogeogrfica de la costa igual a lo propuesto por Knox (1960). Del mismo modo, Viviani (1979) seala una provincia Chilena separada de otra Patagnica a los 42S. Sebens & Paine (1979) considerando la distribucin geogrfica de las actinias, distinguen cuatro zonas: Nortea hasta ca. 25S, Central hasta ca. 42S, Surea hasta ca. 53S y Magallnica. Por ltimo, Brattstrm & Johansen (1983) dividen la costa chilena sudamericana en una regin temperada-clida separada de otra temperado-fra a los 42S. Los presentes resultados se acercan ms a los esquemas zoogeogrficos de Dall (1909), Stuardo (1964) y sobre todo, al de Brattstrm & Johansen (1983). Los otros esquemas que incluyen una zona de transicin con carcter de provincia no son aceptables dado que la zona de transicin o central no presenta una fauna particular o endmica demostrable en los grupos ms importantes de invertebrados.
Distinto es el caso del extenssimo trabajo zoogeogrfico de Semenov (1982) sobre la zoogeografa marina de Sudamrica, como parte de la biogeografa marina editada por la Academia de Ciencias de la URSS. Para llevarlo a cabo utiliz 1.545 spp. de los siguientes grupos: Polychaeta Errantia 333 spp. Mollusca Bivalvia 119 spp., Gastropoda Fissurellidae 42 spp., Crustacea Isopoda 133 spp., Decapoda 619 spp., Stomatopoda 42 spp., Pycnogonida 54 spp., Brachiopoda 14 spp., Asteroidea 83 spp., Echinoidea 38 spp. y algunos otros. Utilizando el ndice de Preston (1962) y otras tcnicas, distingue en torno a Amrica Central y Sudamrica tres grandes regiones a saber: (I) Tropical Occidental desde Guayaquil al norte; (II) Tropical Oriental desde el lmite norte de Uruguay hasta el Caribe, y (III) Sudamericana Magallnica desde Guayaquil al sur por el Pacfico y girando por el Atlntico hasta el norte de Uruguay. Esta ltima a su vez es dividida en dos subregiones: (IV) Pacfica o Andina desde Guayaquil hasta Las Malvinas y (V) Atlntica o Malvnica, desde Malvinas hasta Uruguay. Finalmente, divide en dos superprovincias a (IV) o la costa Peruano-Chilena desde Guayaquil hasta ca. Las Malvinas: (VI) superprovincia Peruana-Chilena Septentrional desde Guayaquil hasta el Golfo Corcovado, y (VII) superprovincia Chilena-Austral desde el canal de Chacao hasta ca. Las Malvinas. Este sistema zoogeogrfico, en lo que respecta a la costa y fauna chilena, concuerda con el de Brattstrm & Johansen (1983), al no considerar un rea intermedia o Centrochilena entre las provincias Peruano-chilena y Magallnica y, desde luego, con el que se propone en este trabajo basado en la carcinofauna decapodiana chilena. Finalmente, an falta una exploracin sistemtica de toda la plataforma continental chilena as como del talud que le sigue, pues existen indicios que entre 200 y 5.000 m hay varias franjas o zonas de fauna subantrtica, subtropical y endmica, ms o menos coincidentes con las masas de agua identificadas por los oceangrafos. Esto permitira la distincin, al menos, de una provincia batial centro-chilena, ya propuesta sobre la base de los briozoos (Moyano, 1991) al estilo de la Nazca-platensis de Parin et al. (1997), o la prolongacin en profundidad hacia el norte de la regin o provincia Magallnica y de fauna de aguas profundas, desde las Galpagos o de la provincia Panmica hacia el sur. AGRADECIMIENTOS Los autores agradecen a todos quienes han permitido, colaborando directa o indirectamente, a lo largo de
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muchos aos a la construccin de la base de datos utilizada en que este trabajo. Entre ellos a la Armada de Chile con cuyos buques se han realizado muchas expediciones oceanogrficas y en especial en los ltimos aos, al Comit Oceanogrfico Nacional (CONA) cuyas expediciones CIMAR han permitido el muestreo en reas difciles de alcanzar, como los canales y fiordos patagnicos as como las islas ocenicas chilenas. A la Universidad de Concepcin bajo cuyo alero se ha hecho ste y muchos trabajos previos sobre crustceos decpodos. Al Instituto Antrtico Chileno (INACH) bajo cuyo patrocinio los autores pudieron recolectar muestras en aguas antrticas y subantrticas. Causa tambin a los revisores annimos que han permitido mejorar este trabajo. REFERENCIAS
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Received: 17 November 2006; Accepted: 13 Jun 2010
Shallow-water crabs from southern Bahia, Brazil
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Review
Shallow-water anomuran and brachyuran crabs (Crustacea: Decapoda) from southern Bahia, Brazil
Alexandre O. Almeida1, Gabriel B. G. Souza1, Guisla Boehs1 & Luis Ernesto A. Bezerra2 Universidade Estadual de Santa Cruz, Departamento de Cincias Biolgicas, Rodovia Ilhus-Itabuna km 16. 45662-900 Ilhus, Bahia, Brazil 2 Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Oceanografia, Programa de Ps-Graduao em Oceanografia. Av. Arquitetura s/n, Cidade Universitria. 50.670-901 Recife, Pernambuco, Brazil
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ABSTRACT. The objective of this study was to determine the taxonomic composition and ecological aspects of decapod crustacean species belonging to the infraorders Anomura and Brachyura in shallow marine and estuarine waters from southern Bahia, a coastline about 640 km in extent, corresponding to approximately 7% of the Brazilian coast. Sixteen species of the infraorder Anomura and 68 of the infraorder Brachyura are reported for the study area. The most important families in terms of number of species were the Panopeidae with 11 species, and the Ocypodidae and Portunidae with 9. Among the Brachyura, the southern distribution of the species Austinixa leptodactyla Coelho, 1997 (Pinnotheridae), endemic to Brazil, is extended from the coast of Sergipe to Bahia (Prado, Cumuruxatiba Beach, 1706'18.6"S, 3910'50.4"W). The ocypodid Uca (Leptuca) cumulanta Crane, 1943 and also the pinnotherids Austinixa aidae (Righi, 1967) and Fabia byssomiae (Say, 1818) are reported for the first time from the Bahia coast. The specimen of F. byssomiae examined was collected in the mantle cavity of the clam Macoma constricta (Bruchire, 1792) (Bivalvia: Tellinidae), a new host record for the species. Keywords: diversity, marine biota, Anomura, Brachyura, southwestern Atlantic, Brazil.
Cangrejos anomuros y braquiuros (Crustacea: Decapoda) de aguas someras del sur de Bahia, Brasil
RESUMEN. El objetivo del presente estudio fue determinar la composicin taxonmica y aspectos ecolgicos de los crustceos decpodos pertenecientes a los infrardenes Anomura y Brachyura, en aguas someras, marinas y estuarinas del sur de Bahia, Brasil, una lnea costera con cerca de 640 km de extensin, que corresponde aproximadamente al 7% de la costa brasilea. Para esta rea de estudio se registraron 16 especies del infraorden Anomura y 68 del infraorden Brachyura. Las familias ms representativas en trminos de nmero de especies fueron Panopeidae, con 11 especies, y Ocypodidae y Portunidae, ambas con nueve especies. Entre los Brachyura, la distribucin meridional de Austinixa leptodactyla Coelho, 1997 (Pinnotheridae), endmica del Brasil, se extiende desde la costa de Sergipe hasta la costa de Bahia (Municipalidad de Prado, Playa de Cumuruxatiba, 1706'18.6"S, 3910'50.4"W). Se report por primera vez para Bahia el ocipdido Uca (Leptuca) cumulanta Crane, 1943, al igual que los pinotridos Austinixa aidae (Righi, 1967) y Fabia byssomiae (Say, 1818). El nico especimen de F. byssomiae fue recolectado al interior de la cavidad paleal del molusco Macoma constricta (Bruchire, 1792) (Bivalvia: Tellinidae), representando un nuevo husped para esta especie. Palabras clave: diversidad, biota marina, Anomura, Brachyura, Atlntico suroccidental, Brasil.
________________________ Corresponding author: Alexandre Almeida (aalmeida@uesc.br)
INTRODUCTION The southern Bahia coast, between the cities of Valena and Mucuri, is approximately 640 km long
and represents about 7% of the Brazilian coast (Ferreira, 1976). This long tropical coastline includes one of the largest bays in Brazil (Camamu) (Oliveira et al. 1998, 2002) and the most extensive reef complex
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in the South Atlantic (Abrolhos) (Leo, 2002), in addition to estuaries of several major rivers (Contas, Pardo, Jequitinhonha, and Mucuri), comprising a great diversity of coastal environments that supposedly shelter high species richness, which is incompletely described. Until 2003, no projects had aimed to survey, intensively and systematically, the decapod crustacean fauna in this area; the previous records were few and intermittent. As a result, this area constitutes a gap in the distribution of many decapods (Almeida et al., 2007a), which impedes the analysis of the geographical distributions of species. Between 2003 and 2008, several projects sponsored by the Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), Ilhus, Bahia, Brazil, were carried out to survey the crustacean fauna in coastal areas of the southern part of the state. Another project on species inventory, linked to the Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia (Jequi Campus) was carried out in Camamu Bay. These studies allowed the documentation of new records of decapods in Bahia and the extension of the known southern distributions for some species (Almeida et al., 2006, 2007a, 2007b, 2008a, Almeida & Coelho, 2008), as well as the description of a new species (Fransen & Almeida, 2009). To group the material collected in these inventories, a crustacean collection was established at UESC in 2003, which currently contains just over 1,300 lots. The objective of this study was to determine the taxonomic composition and ecological aspects of the decapod crustacean fauna belonging to the infraorders Anomura and Brachyura in shallow marine and estuarine waters of southern Bahia. Because of their abundance and ecological importance, these crabs are important members of tropical benthic communities. In addition, some species [e.g., Callinectes spp., Cardisoma guanhumi Latreille, 1825, Goniopsis cruentata (Latreille, 1803), and Ucides cordatus (Linnaeus, 1763)] have great socio-economic importance in the study area, being exploited by the artisanal fishery and providing a livelihood for many families. MATERIAL AND METHODS The material examined in this study was collected on the southern coast of Bahia, especially during the projects "Inventariamento da Fauna de Crustceos Decpodos do Municpio de Ilhus, Bahia" (20032005) and "Diversidade de Crustceos do Sudeste e Sul da Bahia, Brasil: I. Ambientes Costeiros" (20062008). The sampling methods for the material obtained during the first project in estuaries of Ilhus
were described by Almeida et al. (2006). The study area in the second project extended from Cair (1334'S, 3854'W) to Mucuri (1805'S, 3933'W) in the southernmost part of the state, on the border with Esprito Santo (Fig. 1). Collection activities were approximately trimestral and covered almost all the coastal municipalities, with the exception of Ilhus (the target of the first project). The sampling stations were distributed along this coastline in order to cover the largest possible number of coastal habitats such as sand beaches and sand-mud flats, mangroves, rocky shores, and sandstone and coral reefs (Fig. 2). Samples were qualitative, with no standardization effort, and conducted in the intertidal and shallow subtidal zones during the low water of spring tides. Manual capture was the most common method used. Crustaceans were sought in micro-habitats of marine and estuarine environments, such as burrows in sand and mud, decomposing leaves and twigs, among roots and trunks of mangrove trees, on and under rocks, on artificial substrata, and in association with algae and marine invertebrates. Traps such as the siripia (a type of handmade crab trap) were frequently used to catch crustaceans in the shallow sublittoral (e.g., Callinectes spp.). All stations sampled in this project were geo-referenced. At the time of capture, data on bottom type, salinity (measured with the aid of an optical refractometer), and host (when possible) were recorded. The list of species at each sampling station between 2003 and 2008, including all the projects mentioned above, is given in Appendix 1. The specimens are deposited in the carcinological collection of the Museu de Zoologia of the Universidade of Santa Cruz (MZUESC), Ilhus. For each species examined, the geographical distribution, ecological notes (when possible, derived from field observations), and previous records in Bahia, including the synonyms (if any) under which the species was mentioned for the study area are given. The list of material examined reports the municipalities from north to south. When more than one lot refers to a given municipality, the order increases according to the number of the lot in the MZUESC collection. The survey of the previous records of decapod species from Bahia was based on an exhaustive analysis of the literature effectively published through 2009. Thus, restricted information sources such as monographs, dissertations, theses, and meeting communications were not included, nor were publications on biology and fisheries. Comments on taxonomy (including recent taxonomic changes), geographical distribution, and historical aspects were added when appropriate. For Brachyura, the classifi-
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Figure 1. Location of the study area, southern Bahia, eastern Brazilian coast. The horizontal bars indicate the northern (Cair) and southern (Mucuri) limits. CB: Camamu Bay, RCB: Royal Charlotte Bank, TSB: Todos os Santos Bay, CS: outer border of the continental shelf. The main rivers are underlined. Scale bar = 100 km. Figura 1. Ubicacin del rea de estudio, sur de Bahia, costa de Brasil. Las barras horizontales indican su lmite norte (Cair) y sur (Mucuri). CB: Baha de Camamu, RCB: Banco Royal Charlotte, TSB: Baha de Todos os Santos, CS: Lmite externo de la plataforma continental. Los nombres de los principales ros estn subrayados. Escala = 100 km.
cation proposed by Ng et al. (2008) was followed, and for other Decapoda the system of Martin & Davis (2001) was used, to the family level. The order of species within each family (or subfamily if applicable) is alphabetical. The longitudinal and latitudinal distribution patterns were classified based on the proposal of Melo (1985). Melo (1985) recognized that some species from the Virginian, Carolinian, and Antillean patterns have northern and southern populations (in southeastern Brazil) separated by 30, 45, and 50, respectively. Here, the species are treated as having disjunct distributions, following the work of Coelho &
Ramos (1972), where the gap in the distribution corresponds at least to the Guyana region (Guyanas, Amap, and Par). Abbreviations used: (St.) Station. (T) Transect. (f) female (s). (juv) juvenile (s). (m) male (s). (ni) sex not identified. (CL) carapace length. (CW) carapace width.
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Figure 2. Collection sites of estuarine and marine anomuran and brachyuran crabs in southern Bahia, Brazil. a) Mangrove and mudflat at the locality of Taips de Dentro, Mara Peninsula, municipality of Mara*, b) Sand-mud substratum in the intertidal zone of Pontal da Barra Beach, municipality of Nova Viosa*, c) Coral reef at Mut Beach, municipality of Porto Seguro**, d) Hard artificial substratum in the estuary of Caravelas River, municipality of Caravelas*, e) Estuary of the Cahy River, bordered by a sea cliff formed by sediments of the Barreiras Group, municipality of Prado***, f) Sandstone reef near the mouth of Joo de Tiba River, municipality of Santa Cruz Cabrlia*, g) Sand beach on Atalaia Island, municipality of Canavieiras*, and h) Mangrove vegetation near the reef at Morer Beach, Boipeba Island, municipality of Cair***. *Photo by AO Almeida, **Photo by LEA Bezerra, ***Photo by GBG Souza. Figura 2. Lugares de recolecta de cangrejos anomuros y braquiuros, marinos y estuarinos, en el sur de Bahia, Brasil. a) Manglar y planicie de marea en la localidad de Taips de Dentro, Pennsula de Mara, Municipalidad de Mara*, b) Substrato areno-arcilloso en la regin intermareal de la Playa del Pontal da Barra, Municipalidad de Nova Viosa*, c) Arrecife coralino en la Playa de Mut, Municipalidad de Porto Seguro**, d) Substrato duro artificial en el estuario del Ro Caravelas, Municipalidad de Caravelas*, e) Estuario del Ro Cahy con un acantilado formado por sedimentos del Grupo Barreiras en su margen, Municipalidad de Prado***, f) Arrecife rocoso en la desembocadura del Ro Joo de Tiba, Municipalidad de Santa Cruz Cabrlia*, g) Playa arenosa en la Isla de Atalaia, Municipalidad de Canavieiras*, y h) Vegetacin de manglar prxima del arrecife de la Playa de Morer, Isla de Boipeba, Municipalidad de Cair***. *Foto de AO Almeida, **Foto de LEA Bezerra, ***Foto de GBG Souza.
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RESULTS Taxonomy Infraorder Anomura MacLeay, 1838 Superfamily Galatheoidea Samouelle, 1819 Family Porcellanidae Haworth, 1825 Megalobrachium mortenseni Haig, 1962 Material examined: 8m, 15f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 989. Distribution: Western Atlantic: Central America, West Indies, Colombia, and Brazil (Par to So Paulo). Eastern Pacific: Gulf of California to Panama (Melo, 1999). Ecological notes: From shallow waters to 30 m, mainly on rocky bottoms (Melo, 1999). In the study area it was collected under rocks, rubble, and wood, at salinity 37. Previous records in Bahia: Haig (1962), Harbor of Bahia (= Salvador Harbor) (material from Copenhagen Museum) and Abrolhos; Veloso & Melo (1993), Prado and Abrolhos. Megalobrachium roseum (Rathbun, 1900) Material examined: 1m, 1f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 876; 1f, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 935; 9m, 14f, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1155; 1m, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 832. Distribution: Western Atlantic: Central America Colombia, Venezuela, and Brazil (Maranho to So Paulo) (Melo, 1999). Ecological notes: In the intertidal zone in reef areas. Specimens collected in crevices of dead coral, under rocks covered by hydrozoans and algae, and among barnacles in a jetty. Salinity range: 31-39. Previous records in Bahia: Veloso & Melo (1993), Itaparica Island (Todos os Santos Bay) and Imbauaba (Prado). Megalobrachium soriatum (Say, 1818) Material examined: 1m, 1f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 873; 2m, 1f, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1156. Distribution: Western Atlantic: North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, Mexico, Central America, and Brazil (Cear to So Paulo). Eastern Pacific: California to Panama (Melo, 1999).
Ecological notes: Shallow waters to 170 m, on coral, sponges, and calcareous algae (Melo, 1999). In reefs, under rocks covered with hydrozoans and algae. Salinity range: 36-39. Previous records in Bahia: Veloso & Melo (1993), Abrolhos. Minyocerus angustus (Dana, 1852) (Fig. 3) Material examined: 1m, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach, MZUESC 936. Distribution: Western Atlantic: Central America, Venezuela, Surinam, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1999). Ecological notes: In shallow waters, on sand bottoms and associated with the sea-star Luidia senegalensis (Lamarck, 1816) (Asteroidea: Luidiidae) (Melo, 1999). The material from Coroa Vermelha Beach was collected on the tube feet of a specimen of L. senegalensis, at a salinity of 39 (Fig. 3). Previous records in Bahia: Veloso & Melo (1993), Itacuru (doubtful locality: Itacuru, Rio de Janeiro?) and Itapagipe Peninsula (Salvador); Almeida et al. (2007a, 2007b), Camamu Bay and Ilhus (15-16 m), respectively. Pachycheles greeleyi (Rathbun, 1900) Material examined: 1m, 1f, 09.III.2008, Belmonte, Mojiquiaba Beach, MZUESC 1187; 1m, 3f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 874; 1f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 875; 1ni, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 937; 4m, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1157; 1ni, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 833. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Par to Esprito Santo) (Melo, 1999). Ecological notes: In reefs, under rocks covered by hydrozoans and algae, in crevices of dead coral, and among barnacles on a jetty. Salinity range: 31-41. Previous records in Bahia: Veloso & Melo (1993), Itaparica Island and Ponta do Mut (Santa Cruz Cabrlia) (doubtful locality: Ponta do Mut Mara?; Mut Beach Porto Seguro?, near Santa Cruz Cabrlia). Petrolisthes armatus (Gibbes, 1850) Material examined: 1f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1301; 1m, 1f, 1ni, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 745; 1f, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 772; 1f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 877; 2m, 1f, 08.III.2008, Joo
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Figure 3. a) Minyocerus angustus (Dana, 1852), male (Carapace width = 3.2 mm) from Coroa Vermelha Beach, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brazil (MZUESC 936), b) Specimen of Minyocerus angustus (Dana, 1852) on the tube feet of its echinoderm host Luidia senegalensis (Lamarck, 1816) on Coroa Vermelha Beach, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brazil (MZUESC 936). Photos by LEA Bezerra. Figura 3. a) Minyocerus angustus (Dana, 1852), macho (ancho del caparazn = 3,2 mm) de la Playa de Coroa Vermelha, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brasil (MZUESC 936), b) Especmenes de Minyocerus angustus (Dana, 1852), en los pies tubulares de su hospedero equinoderma Luidia senegalensis (Lamarck, 1816) en la Playa de Coroa Vermelha, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brasil (MZUESC 936). Fotos de LEA Bezerra.
de Tiba River, Santa Cruz Cabrlia, near Santo Andr Beach, MZUESC 1176; 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro, MZUESC 925; 7m, 1f, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1071; 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 973; 3f, 1juv, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 974; 5m, 5f, 1juv, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 975; 1m, 1f, 1juv, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 990; 1m, 6f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 991; 1m, 1f, 29.VII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 999; 1m, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1009; 2m, 1ni, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1020; 6m, 23f, 15juv, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 2, MZUESC 819; 5m, 5f, 1juv, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 2, MZUESC 823; 3m, 2f, 6juv, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 834; 4m, 8f, 1juv, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 3, MZUESC 841; 1m, 1f, 2juv, 19.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 844. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Colombia, and Brazil (Fernando de Noronha, and from Par to Santa Catarina). Eastern Atlantic: Senegal to Angola.
Central Atlantic: Ascension. Eastern Pacific: Gulf of California, Costa Rica, Ecuador (Galapagos), and Peru (Barros et al., 1997a; Melo, 1999). Ecological notes: Intertidal to 60 m, under rocks, corals, mussel beds, sponges, oysters, and on roots of mangrove trees (Rhizophora and Avicennia) (Melo, 1999). In the intertidal, under rocks on mud and sand, under wood, on reefs, associated with beds of Crassostrea rhizophorae Guilding, 1828 (Mollusca: Ostreidae), in crevices of dead coral and rotten wood, on polychaete sand reefs (probably Sabellariidae), and among barnacles in a jetty. Salinity range: 19-39. Previous records in Bahia: Moreira (1901); Coelho (1964a), Salvador; Veloso & Melo (1993), Salvador, Nova Viosa, and Mucuri; Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively. Remarks: Widely distributed species with high morphological variability; possibly a species complex (Werding et al., 2003; Rodriguez et al., 2005). Pisidia brasiliensis Haig in Rodrigues da Costa, 1968 Material examined: 1f, 24.IX.2004, Ilhus, Cachoeira River, trawling, St. 8, MZUESC 432; 2m, 6f, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1072; 4m, 4f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 992; 1f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 1000; 3m, 5f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1010; 11m, 4f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de
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Caravelas, St. 4, MZUESC 1011; 18m, 7f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1012; 4m, 1f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1013; 7m, 5f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1014; 1m, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1015; 1m, 2f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 2, MZUESC 820; 1m, 3f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 835. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Par to So Paulo) (Melo, 1999; Coelho et al., 2007). Ecological notes: Under rocks, tree trunks, wood, on polychaete sand reefs (probably Sabellariidae), associated with Crassostrea rhizophorae beds, on the octocoral Carijoa riisei (Duchassaing & Michelotti, 1860) (Anthozoa: Clavulariidae), on red algae tufts, and among barnacles on a jetty. Salinity range: 28-38. Previous records in Bahia: Veloso & Melo (1993), Itaparica. Superfamily Hippoidea Latreille, 1825 Family Albuneidae Stimpson, 1858 Albunea paretii Gurin-Menville, 1853 Material examined: 1f, no date avalilable, Ilhus, Milionrios Beach, MZUESC 195; 1f, 24.IX.2004, Ilhus, Milionrios Beach, MZUESC 455. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida Keys, West Indies, Central America to Brazil (Amap to Rio Grande do Sul) (Melo, 1999; Boyko, 2002). Ecological notes: Intertidal to 100 m, on sand and mud (Melo, 1999). Previous records in Bahia: Coelho & Ramos (1972); Calado et al. (1990). Lepidopa richmondi Benedict, 1903 Material examined: 1f, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 193; 10ni, 06.VII.2003, Ilhus, Milionrios Beach, MZUESC 196; 2f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, near to Hotel Village Back-door, MZUESC 214; 1ni, 07.IX.2004, Ilhus, Milionrios Beach, MZUESC 489. Distribution: Western Atlantic: Nicaragua, Haiti, Puerto Rico, Barbados, Colombia, Venezuela, and Brazil (Cear to Santa Catarina) (Melo, 1999). Ecological notes: Intertidal to 10 m, on sand bottoms (Melo, 1999). Previous records in Bahia: Boyko (2002), Itacar.
Family Hippidae Latreille, 1825 Emerita portoricencis Schmitt, 1935 Material examined: 7f, 13.VI.2003, Ilhus, Olivena, Batuba Beach, MZUESC 184; 2f, 06.VII.2003, Ilhus, Milionrios Beach, MZUESC 197; 2f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, near Hotel Village Back-door, MZUESC 213; 2ni, 06.V.2008, Canavieiras, Atalaia Beach, southern Atalaia Island, MZUESC 1234; 8f, 3ni, 18.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 1, MZUESC 817; 10f, 1ni, 19.III.2007, Mucuri, Mucuri Beach, MZUESC 816. Distribution: Western Atlantic: Florida, West Indies, northern South America, and Brazil (Maranho to Bahia) (Calado, 1998; Melo, 1999). Ecological notes: Intertidal, on sand bottoms. Salinity range: 38-39. Previous records in Bahia: Calado (1998). Remarks: Calado (1998) reported Bahia as the southern limit for this species in the western Atlantic, but did not mention the locality. Mucuri, the southernmost limit of the study area (180520.7S, 393314.6W), may represent the southermost collection locality of E. portoricencis to the present. Superfamily Paguroidea Latreille, 1802 Family Diogenidae Ortmann, 1892 Calcinus tibicen (Herbst, 1791) Material examined: 1 m, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1302; 7m, 2f, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 773; 1m, 1f, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 176; 1m, 1f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 210; 7m, 5f, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 229; 6m, 1f, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 477; 10m, 1f, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 480; 3m, 2f, 28.IV.2005, Ilhus, Olivena, Batuba Beach, MZUESC 509; 1m, 1f, 09.III.2008, Belmonte, Mojiquiaba Beach, MZUESC 1188. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Panama, northern South America, and Brazil (Fernando de Noronha, and from Cear to Santa Catarina) (Rieger & Giraldi, 1997; Melo, 1999). Ecological notes: Intertidal to 30 m (Melo, 1999). On rocky bottoms, including dead coral rubble, common in tide pools. Salinity range: 35-41. Previous records in Bahia: Calcinus sulcatus (H. Milne Edwards, 1836) Smith (1869) and Moreira
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(1901), Abrolhos. Calcinus tibicen Coelho & Ramos (1972); Gomes Corra (1972), Abrolhos; Coelho & Ramos-Porto (1986). Clibanarius antillensis Stimpson, 1859 Material examined: 1m, 4f, 1juv, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Velha Boipeba Harbor, MZUESC 1260; 1m, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1303; 1m, 1f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1304; 2m, 1f, 03.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Tassimirim Beach, MZUESC 1327; 3m, 3f, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 774; 1f, 17.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T1, MZUESC 1118; 16m, 5f, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 174; 11m, 7f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 211; 15m, 3f, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 230; 13m, 5f, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 479; 6m, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 481; 17m, 1f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 484; 4m, 06.V.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 487; 20m, 4f, 28.IV.2005, Ilhus, Batuba Beach, MZUESC 510; 3m, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 878; 7m, 7f, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 909; 1m, 1f, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1117. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, Panama, West Indies, northern South America, and Brazil (Rocas Atoll, and from Cear to Santa Catarina) (Melo, 1999). Ecological notes: In the intertidal, on reefs, tide pools, on and under rocks, on dead coral rubble and calcareous algae, also in river mouths where hard substratum is available. Also in Halodule meadows (Melo, 1999). Depth range: 0-0.5 m. Salinity range: 32-39. Previous records in Bahia: Clibanarius antillensis (sic) Smith (1869), Abrolhos. Clibanarius antillensis Moreira (1901), Abrolhos; Forest & de Saint Laurent (1967), Bahia (material deposited in the Musum National dHistoire Naturelle, Paris) and St. 84 (R/V Calypso); Coelho & Ramos (1972); Gomes Corra (1972), Abrolhos; Coelho & Ramos-Porto (1986); Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively. Clibanarius sclopetarius (Herbst, 1796) Material examined: 3m, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1274; 8m, 1f,
11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 746; 1m, 1ni, 12.IX.2006, Mara, Mara River, Tanque Island, MZUESC 1116; 1m, 17.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T3, MZUESC 1119; 2m, 2f, 05.V.2008, Itacar, Concha Beach, mouth of Contas River, MZUESC 1207; 2f, 05.V.2008, Itacar, Contas River, MZUESC 1216; 1m, 4f, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 175; 1m, 2f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 212; 1m, 1f, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 228; 16m, 4f, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 478; 1m, 1f, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 483; 8m, 3f, 06.V.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 486; 2m, 1f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 488; 1m, 27.V.2004, Ilhus, Malhado Beach, MZUESC 634; 1m, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1221; 1m, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 938; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach, near Sabacuzinho River mouth, MZUESC 910; 1m, 4f, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro, MZUESC 926; 2m, 1f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 1001; 1m, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1021. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, West Indies, northern South America, and Brazil (Cear to Santa Catarina) (Melo, 1999). Ecological notes: In the intertidal, in estuaries and beaches (frequently in areas under the influence of freshwater discharge), in tide pools, on sand and mud, on and under rocks, on Rhizophora mangle roots, and associated with Crassostrea rhizophorae beds. Salinity range: 19-39. Occasionally in Halodule and Halophila meadows (Melo, 1999). Previous records in Bahia: Smith (1869), Caravelas; Moreira (1901); Forest & de Saint Laurent (1967), St. 61 and 84 (R/V Calypso); Coelho & Ramos (1972); Coelho & Ramos-Porto (1986); Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively. Clibanarius vittatus (Bosc, 1802) Material examined: 2m, 05.V.2008, Itacar, Contas River, MZUESC 1217; 4m, 1f, 08.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, near Santo Andr Beach, MZUESC 1177; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, near harbor, MZUESC 933; 1m, 18.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Arraial
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d'Ajuda, MZUESC 946; 5m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 976; 4f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 993; 4m, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1022; 5m, 5f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1120; 15m, 1f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 2, MZUESC 824; 6m, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 836; 1m, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 3, MZUESC 842; 1m, 19.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 845. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: east coast of the USA (from Virginia south), Gulf of Mexico, West Indies, Venezuela, Surinam, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1999). Ecological notes: Intertidal to 22 m (Melo, 1999). Mainly in estuaries, on sand, mud, and sand with gravel and shells, on and under rocks, and under tree trunks. Salinity range: 10-38. Previous records in Bahia: Smith (1869), Caravelas; Moreira (1901); Gomes Corra (1972), Abrolhos; Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively. Family Paguridae Latreille, 1802 Pagurus brevidactylus (Stimpson, 1859) Material examined: 2f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 879. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Central America, northern South America, and Brazil (Fernando de Noronha, and from Pernambuco to Santa Catarina) (Melo, 1999). Ecological notes: Shallow waters to 50 m, on sand bottoms, on algae and rocks (Melo, 1999). The specimens were collected in a reef area where they were found on a colony of fire coral, Millepora alcicornis Linnaeus, 1758 (Hydrozoa: Milleporidae), at a salinity of 39. Previous records in Bahia: Pagurus miamensis Provenzano, 1959 Coelho (1964b), Barra Beach (Salvador). Pagurus miamensis miamensis Coelho & Ramos (1972). Pagurus brevidactylus Coelho & Ramos-Porto (1986); Nucci & Melo (2007), Alcobaa. Remarks: The records by Coelho (1964b) and Coelho & Ramos (1972) as P. miamensis and P.
miamensis miamensis, respectively, were attributed to P. brevidactylus, its senior synonym (see McLaughlin, 1975; Nucci & Melo, 2007). Pagurus criniticornis (Dana, 1852) Material examined: 1f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1305; 1m, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 775; 1f, 17.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T1, MZUESC 1122; 1m, 18.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T2, MZUESC 1123; 2m, 3f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 880; 1m, 2f, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 939; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 911; 3f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1121. Distribution: Western Atlantic: Gulf of Mexico, Antillhas, northern South America, Brazil (Pernambuco to Rio Grande do Sul), Uruguay, and Argentina (Melo, 1999). Ecological notes: Shallow waters to 60 m, on sand and mud bottoms (Melo, 1999). In reefs, on rocks, on sand mixed with shells, among drifted algae on a sand bottom. Depth range: 0-1.2 m. Salinity range: 31-39. Previous records in Bahia: Forest & de Saint Laurent (1967), St. 58 (R/V Calypso, 44-60 m); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay. Infraorder Brachyura Linnaeus, 1758 Section Podotremata Guinot, 1977 Superfamily Dromioidea De Haan, 1833 Family Dromiidae De Haan, 1833 Subfamily Dromiinae De Haan, 1833 Moreiradromia antillensis (Stimpson, 1858) Material examined: 1f, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 470. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, North Carolina, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Amap to Rio Grande do Sul). Central Atlantic: Ascension (Manning & Chace, 1990, as Dromidia antillensis; Melo, 1996, as Cryptodromiopsis antillensis). Ecological notes: Intertidal to 330 m, on rocky, coral, and shell bottoms (Melo, 1996, as Cryptodromiopsis antillensis). The single juvenile specimen was collected in a tide pool. Previous records in Bahia: Dromidia Antillensis (sic) Smith (1869), Abrolhos. Dromidia antillensis Henderson (1888), off Salvador (Challenger Exp.);
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Moreira (1901); Rathbun (1937); Rodrigues da Costa (1968), Abrolhos (R/V Calypso, St. 1816-1818, 19-21 m); Joly et al., (1969) & Gomes Corra (1972), Abrolhos; Coelho & Ramos (1972), Bahia and seamounts off Bahia; Gouva (1986a), Salvador; Coelho & Ramos-Porto (1989); Barreto et al. (1993). Cryptodromiopsis antillensis Melo & Campos Jr. (1999), Salvador, Itagi (doubtful locality, possibly misspelled), Itapegipe (misspelled = Itapagipe Peninsula, Salvador) and Abrolhos (R/V Calypso, St. 1818, 21 m, and R/V Almirante Saldanha, St. 1966, 47 m). Moreiradromia antillensis Serejo et al. (2006), St. C5-7R (REVIZEE Program, Central Score, 40 m); Almeida et al. (2007a, 2007b), Camamu Bay and Ilhus, respectively; Almeida & Coelho (2008). Remarks: M. antillensis is the type species of the new genus Moreiradromia, erected by Guinot & Tavares (2003). A detailed comparison with the genus Dromidia Stimpson, 1858 was provided by Guinot & Tavares (2003). Section Eubrachyura Saint Laurent, 1980 Subsection Heterotremata Guinot, 1977 Superfamily Aethroidea Dana, 1851 Family Aethridae Dana, 1851 Hepatus pudibundus (Herbst, 1785) Material examined: 2m, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 966. Distribution: Western Atlantic: Georgia, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Amap to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 160 m, on mud, sand, and shell bottoms (Melo, 1996). The material from Caravelas was collected in the mouth of the Caravelas River, where the specimens were found buried in the mud substratum during low tide, at a salinity of 38. Previous records in Bahia: Hepatus princeps (Herbst, 1794) Rathbun (1937), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations). Hepatus pudibundus Coelho & Ramos (1972); Gouva (1986b), Salvador, Candeias, and Itaparica Island; Almeida et al. (2007a, 2007b), Camamu Bay and Ilhus (15-16 m), respectively; Almeida & Coelho (2008). Superfamily Eriphioidea MacLeay, 1838 Family Eriphiidae MacLeay, 1838 Eriphia gonagra (Fabricius, 1781) Material examined: 1f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1310; 1f, 02.VIII.
2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1311; 2f, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 779; 1m, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 181; 3m, 1f, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 209; 1m, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 226; 3m, 1f, 07.V.2004, Ilhus, Milionrios Beach, Morro dos Navegantes, MZUESC 380; 1f, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Backdoor Beach, MZUESC 383; 1m, 4f, 28.IV.2005, Ilhus, Olivena, Batuba Beach, MZUESC 502; 2f, 27.IV.2005, Ilhus, Malhado Beach, MZUESC 506; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 953. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, North Carolina, Florida, Gulf of Mexico, Central America, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1996). Ecological notes: Intertidal to 5 m (Melo, 1996). In reefs, rocky shores, tide pools, and in crevices of dead coral. Salinity range: 35-39. According to Melo (1996) it also occurs in oyster beds and on sponges and hydrozoans. Previous records in Bahia: Smith (1869), Abrolhos; Rathbun (1898, 1930), Bahia and Abrolhos (Albatross Exp.), Plataforma, and Rio Vermelho (both localities in Salvador), and Abrolhos (Hartt Explorations); Joly et al. (1969) and Gomes Corra (1972), Abrolhos; Trkay (1976); Gouva (1986a), Lauro de Freitas, Salvador, and Itaparica Island; Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Family Menippidae Ortmann, 1893 Menippe nodifrons Stimpson, 1859 Material examined: 2f, 10.VIII.2002, Ilhus, Olivena, Jair Beach, MZUESC 33; 1f, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 384; 1f, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1125; 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 965; 1m, 2f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 838. Distribution: Western Atlantic: Florida, Central America, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Santa Catarina). Eastern Atlantic: Cape Verde to Angola (Melo, 1996; Barros & Pimentel, 2001). Ecological notes: In shallow waters, close to the beach (Melo, 1996). On reefs, rocky shores, tide pools, among barnacles on a jetty, under rocks and tree trunks, on sand, and on sediment with mixed mud, coarse sand, and biogenic material. Salinity range: 3140.
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Previous records in Bahia: Joly et al. (1969) & Gomes Corra (1972), Abrolhos; Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Superfamily Goneplacoidea MacLeay, 1838 Family Chasmocarcinidae Serne, 1964 Subfamily Chasmocarcininae Serne, 1964 Chasmocarcinus arcuatus Coelho Filho & Coelho, 1998 Material examined: 1m, 18.VII.2007, Mara, Tanque Island, T2, MZUESC 1104; 1m, 1f, 18.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T2, MZUESC 1107; 1f, 18.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T2, MZUESC 1109. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Amap, Par, Bahia, and Esprito Santo) (Coelho Filho & Coelho, 1998). Ecological notes: From 2 to 75 m, on sand and mud bottoms (Coelho Filho & Coelho, 1998; this study). The material from Tanque Island was collected at 2 m depth and salinity of 31. Previous records in Bahia: Coelho Filho & Coelho (1998), Abrolhos (R/V Calypso, St. 1823 and St. 1826, 24 and 20 m, respectively); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Remarks: A taxonomic discussion of C. arcuatus and its relative species C. peresi is provided by Coelho Filho & Coelho (1998). Superfamily Majoidea Samouelle, 1819 Family Epialtidae MacLeay, 1838 Subfamily Epialtinae MacLeay, 1838 Acanthonyx dissimulatus Coelho, 1993 Material examined: 1m, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 776; 1m, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 426; 3m, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 511; 1m, 4f, 09.III.2008, Belmonte, Mojiquiaba Beach, MZUESC 1189; 4m, 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 912; 2m, 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 913; 2m, 2f, 1juv, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 914; 1m, 2f, 2juv, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1073. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Maranho to So Paulo) (Coelho & Torres, 1993; Melo, 1996; DallOcco et al., 2004). Ecological notes: Intertidal to 25 m (Melo, 1996). Acanthonyx dissimulatus was always collected in
association with algae, such as red algae, Sargassum sp., unidentified brown algae, and on drifted algae on sand bottoms. Salinity range: 35-41. Previous records in Bahia: Acanthonyx petiverii H. Milne Edwards, 1834 Rathbun (1894, 1925), Mar Grande, Bay of Bahia (= Todos os Santos Bay) (Hartt Explorations); Moreira (1901); Gouva (1986a), Salvador. Acanthonyx dissimulatus Young & Serejo (2005), Abrolhos Bank (RAP, St. 17); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Epialtus bituberculatus H. Milne-Edwards, 1834 Material examined: 1m, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 777; 1m, 14.XI.2006, Mara, Barra Grande (Barra Grande Pier), MZUESC 784; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 915. Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Cear to So Paulo) (Melo, 1996). Ecological notes: In shallow waters, associated with Sargassum sp. and on algae and drifted seagrass on a sand bottom. Salinity range: 35-39. Previous records in Bahia: Joly et al. (1969) and Gomes Corra (1972), Abrolhos; Gouva (1986a), Salvador; Serejo et al. (2006), St. C5-4F and C5-10R (REVIZEE Program, Central Score, 50 m) (erroneous stations, see Remarks); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Remarks: Dr. Cristiana Serejo (Museu Nacional do Rio de Janeiro) informed us that E. bituberculatus was collected on the coast of Bahia during the REVIZEE Program, between 20-67 m depth, instead of stations C5-4F (1200 m) and C5-10R (50 m) as she originally reported (Serejo et al., 2006). Subfamily Pisinae Dana, 1851 Notolopas brasiliensis Miers, 1886 Material examined: 2f, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1160; 1f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 1016. Distribution: Western Atlantic: Colombia, Venezuela, and Brazil (Amap to So Paulo) (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 30 m, on sand and calcareous algae bottoms, occasionally on sand and broken shells (Melo, 1996). In the study area it was collected on the octocoral Carijoa riisei and
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under rocks covered by hydrozoans and algae on a sandstone reef. Salinity range: 36-38. Previous records in Bahia: Miers (1886), off Salvador (Challenger Exp.); Moreira (1901); Barreto et al. (1993); Almeida et al. (2007a, 2007b), Camamu Bay and Ilhus (20 m), respectively; Almeida & Coelho (2008). Remarks: Miers (1886) described N. brasiliensis based on specimens collected in Bahia, off Salvador, during the Challenger Expedition. Pelia rotunda A. Milne-Edwards, 1875 Material examined: 2m, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1161; 1ni, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 1089. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Par to Rio Grande do Sul), Uruguay, and Argentina (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 190 m, on sand and calcareous algae bottoms (Melo, 1996). Specimens were collected in a reef, under rocks covered by algae and hydrozoans, as well as on the octocoral Carijoa riisei, at a salinity of 36. Previous records in Bahia: Coelho & Ramos (1972); Barreto et al. (1993); Almeida et al. (2007b), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Subfamily Tychinae Dana, 1851 Pitho lherminieri Schramm, 1867) (Desbonne, in Desbonne &
Family Hymenosomatidae MacLeay, 1838 Elamena gordonae Monod, 1956 Material examined: 2f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 1090; 1f, 19.III. 2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 837. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Sergipe and Bahia). Eastern Atlantic: Guinea to Sierra Leone. Western Pacific: Australia (Queensland) (Lucas, 1980; Almeida et al., 2007a). Ecological notes: Shallow waters to 40 m (Monod, 1956; Almeida et al., 2007a; present study). The specimens were found among barnacles in a jetty and on the octocoral Carijoa riisei. Salinity range: 31-36. Previous records in Bahia: Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008), Nova Viosa. Remarks: E. gordonae is a tiny and rare species, of which only female specimens are known to the present. Its occurrence in the western Atlantic suggests a circumtropical distribution, which is uncommon among the hymenosomatid crabs because of their abbreviated development and low fecundity (Lucas, 1980; Almeida et al., 2007a; Almeida & Coelho, 2008). Family Inachoididae Dana, 1851 Inachoides forceps A. Milne-Edwards, 1879 Material examined: 1m, 1f, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1158. Distribution: Western Atlantic: North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Guyanas, and Brazil (Amap to Rio de Janeiro) (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 70 m, on sand, gravel, coral, and occasionally calcareous algae (Melo, 1996). The few specimens examined were obtained in the intertidal, on a sandstone reef, under rocks covered by algae and hydrozoans at a salinity of 36. Previous records in Bahia: Coelho (1971), Abrolhos; Coelho & Ramos (1972); Barreto et al. (1993); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Family Majidae Samouelle, 1819 Subfamily Mithracinae MacLeay, 1838 Macrocoeloma trispinosum (Latreille, 1825) Material examined: 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 916.
Material examined: 1m, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 886. Distribution: Western Atlantic: North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, and Brazil (Fernando de Noronha, and from Par to So Paulo) (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 28 m (exceptionally at 200 m), on mud, sand, shells, rocks, and coral bottoms (Melo, 1996). The single specimen was obtained at a salinity of 39. Previous records in Bahia: Rodrigues da Costa (1968), Abrolhos (R/V Calypso, St. 1815, 1817, 1818, 1827, 13.5-24 m); Coelho (1971), Abrolhos; Coelho & Ramos (1972); Gomes Corra (1972), Abrolhos; Gouva & Leite (1980), Salvador; Barreto et al. (1993); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008).
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Distribution: Western Atlantic: Bermuda, North Carolina, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, and Brazil (Fernando de Noronha, and from Piau to So Paulo) (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 80 m, on sand, rocks, broken shells, and Sargassum bottoms (Melo, 1996). The only specimen obtained was found in a reef area, on a probably drifted coral (Anthozoa: Plexaurellidae: Plexaurella sp.), at a salinity of 39. Previous records in Bahia: Macrocoeloma trispinosa Miers (1886), off Salvador (Challenger Exp.). Macrocoeloma trispinosum Moreira (1901); Coelho & Ramos (1972); Barreto et al. (1993); Almeida & Coelho (2008). Microphrys bicornutus (Latreille, 1825) Material examined: 1f, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Velha Boipeba Harbor, MZUESC 1261; 2m, 4f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1306; 2m, 2f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1307; 1m, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1308; 2m, 1f, 03.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Tassimirim Beach, MZUESC 1328; 1f, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 473; 1m, 01.I.2005, Ilhus, Milionrios Beach, sandstone reef in front of Opaba Hotel, MZUESC 853; 2f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 881; 3f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 882; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 917; 2m, 1f, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1074. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, Central America, West Indies, Venezuela, and Brazil (Fernando de Noronha, and from Maranho to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996). Ecological notes: Intertidal to 70 m (Melo, 1996). In reefs, on dead coral rubble (including crevices) and calcareous algae blocks, under rocks, and on Halimeda sp. Salinity range: 33-39. Previous records in Bahia: Milnia bicornuta Stimpson, 1860 Smith (1869), Abrolhos. Microphrys bicornutus Rathbun (1898), Abrolhos (Albatross Exp.); Rathbun (1925), Abrolhos (Albatross Exp.), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations) and Porto Seguro (Thayer Exp., St. 102); Coelho (1971), Salvador; Coelho & Ramos (1972); Gomes Corra (1972), Abrolhos; Gouva & Leite (1980), Itaparica Island; Gouva (1986a), Salvador and Itaparica Island; Almeida & Coelho (2008).
Mithraculus forceps (A. Milne-Edwards, 1875) Material examined: 1m, 4f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 883; 1m, 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 918. Distribution: Western Atlantic: North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Venezuela, and Brazil (So Pedro and So Paulo Archipelago, Fernando de Noronha, Rocas Atoll, and from Maranho to Santa Catarina) (Holthuis et al., 1980; Melo, 1996; Rieger & Giraldi, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 90 m, on hard bottoms and also on sand, corals, algae, or associated with sponges (Melo, 1996). In reefs, on dead coral rubble, at a salinity of 39. Previous records in Bahia: Mithrax forceps Miers (1886), off Salvador (Challenger Exp.); Rathbun (1898), Abrolhos (Albatross Exp.); Moreira (1901); Gouva (1986a), Salvador. Mithrax (Mithraculus) forceps Rathbun (1925), Abrolhos (Albatross Exp.) and Plataforma (Salvador, Hartt Explorations); Coelho (1971), Salvador; Coelho & Ramos (1972). Mithraculus forceps Coelho & Torres (1990), Salvador and Abrolhos; Barreto et al. (1993); Young & Serejo (2005), Abrolhos Bank (RAP, St. 30 and 38); Serejo et al. (2006), St. C5-5R (REVIZEE Program, Central Score, 20 m); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Mithrax braziliensis Rathbun, 1892 Material examined: 2juv, 09.III.2008, Belmonte, Mojiquiaba Beach, MZUESC 1190; 1juv, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 884; 1m, 8f, 3ni, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 885; 1f, 18.V.2007, Coroa Vermelha Beach (reef), Santa Cruz Cabrlia, MZUESC 940; 1m, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1159; 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 919. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Piau to So Paulo) (Melo, 1996; DallOcco et al., 2004). Ecological notes: Intertidal to 8 m (Melo, 1996). In reefs, on rocks, under rocks covered by algae and hydrozoans, and on the surface of a living coral (not identified). Salinity range: 36-41. Previous records in Bahia: Mithrax braziliensis Rathbun (1892), Mar Grande, Bay of Bahia (= Todos os Santos Bay, Hartt Explorations); Moreira (1901); Gouva (1986a), Itaparica Island; Almeida & Coelho (2008). Mithrax (Mithrax) braziliensis
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Rathbun (1925), Mar Grande, Bay of Bahia (= Todos os Santos Bay, Hartt Explorations). Remarks: The type locality of M. braziliensis is Mar Grande, Bay of Bahia (Itaparica Island, in Todos os Santos Bay) (Rathbun, 1892). Mithrax hemphilli Rathbun, 1892 Material examined: 1m, 09.III.2008, Belmonte, Mojiquiaba Beach, MZUESC 1191. Distribution: Western Atlantic: Florida, West Indies, and Brazil (Rocas Atoll, and from Maranho to Rio de Janeiro) (Melo, 1996). Ecological notes: Intertidal to 60 m, on reefs and calcareous algae, under rocks, and in Thalassia meadows (Melo, 1996). Collected on rocky substrata at a salinity of 41. Previous records in Bahia: Mithrax hemphilli Rathbun (1898), Abrolhos (Albatross Exp.); Moreira (1901); Coelho (1971), Salvador; Barreto et al. (1993); Serejo et al. (2006), St. C5-2R (REVIZEE Program, Central Score, 55 m). Mithrax (Mithrax) hemphilli Rathbun (1925), Abrolhos (Albatross Exp.); Gomes Corra (1972), Abrolhos. Mithrax hemphilii (misspelled) Gouva (1986a), Salvador. Superfamily Pilumnoidea Samouelle, 1819 Family Pilumnidae Samouelle, 1819 Subfamily Pilumninae Samouelle, 1819 Pilumnus dasypodus Kingsley, 1879 Material examined: 1f, 03.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Tassimirim Beach, MZUESC 1331; 5m, 1f, 16.V.2007, Coroa Vermelha Beach (reef), Santa Cruz Cabrlia, MZUESC 889; 1f, 16.V.2007, Coroa Vermelha Beach (reef), Santa Cruz Cabrlia, MZUESC 890; 1f, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1076. Distribution: Western Atlantic: North Carolina, South Carolina, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Paraba to Santa Catarina) (Melo, 1996). Ecological notes: Intertidal to 30 m, on sand, shell, and coral bottoms (Melo, 1996). In reefs, on rocks and calcareous algae blocks. Salinity range: 33-39. Previous records in Bahia: Rathbun (1930), Bonfim (Salvador, Hartt Explorations); Gouva & Leite (1980), Salvador and Itaparica Island; Gouva (1986a), Salvador; Barreto et al. (1993); Almeida & Coelho (2008).
Pilumnus reticulatus Stimpson, 1860 Material examined: 1m, 1f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 891; 1m, 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 921; 1m, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 942; 1ni, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1164; 1m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 996; 3f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 1093; 1f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 840. Distribution: Western Atlantic: Central America, West Indies, northern South America, Brazil (Par to Rio Grande do Sul), and Argentina. Eastern Pacific: Gulf of California to Gulf of Panama (Hendrickx, 1995; Melo, 1996; Spivak, 1997). Ecological notes: Intertidal to 75 m, on mud and shell bottoms (Melo, 1996). In reefs, on dead coral rubble and also on the surface of a living coral (not identified), under rocks and wood, under rocks in a tide pool (on sediment with mixed mud, coarse sand, and biogenic material), on the octocoral Carijoa riisei, and among barnacles on a jetty. Salinity range: 31-40. Previous records in Bahia: Rathbun (1930), Mapele (Simes Filho, Hartt Explorations) and Bay of Bahia (= Todos os Santos Bay, material deposited in the Copenhagen Museum); Joly et al. (1969) & Gomes Corra (1972), Abrolhos; Gouva (1986a), Salvador; Barreto et al. (1993); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Superfamily Portunoidea Rafinesque, 1815 Family Portunidae Rafinesque, 1815 Subfamily Portuninae Rafinesque, 1815 Achelous tumidulus Stimpson, 1871 Material examined: 1juv, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1309. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Guyanas, and Brazil (Par to So Paulo) (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 75 m, on sand, rock, coral, and algae bottoms (Melo, 1996). The single specimen was collected in the intertidal, on Halimeda sp., at a salinity of 39. Previous records in Bahia: Cronius bispinosus Miers, 1886 Miers (1886), off Salvador (Challenger Exp.); Moreira (1901). Cronius tumidulus Rathbun (1930), Bahia (Hassler Exp., 21-30 m) and Porto Seguro; Barreto et al. (1993); Serejo et al. (2006), St.
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C5-2R, C5-4R, and C5-5R (REVIZEE Program, Central Score, 20-55 m); Almeida et al. (2007a, 2007b), Camamu Bay and Ilhus, respectively; Almeida & Coelho (2008). Remarks: C. bispinosus, described by Miers (1886) based on material obtained during the Challenger Expedition on the coast of Bahia, was considered a junior synonym of C. tumidulus by Rathbun (1930). Based on molecular data, Mantelatto et al. (2009) resurrected the genus Achelous De Haan, 1833 for Cronius tumidulus and nine American species treated under Portunus Weber, 1795. Arenaeus cribrarius (Lamarck, 1818) Material examined: 2m, 1f, 10.VIII.2002, Acupe Beach, Ilhus, MZUESC 3; 1m, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 231; 4m, 03.III.2004, Ilhus, Sargi River (Sargi Beach), MZUESC 318; 1m, 2f, 07.V.2004, Ilhus, Milionrios Beach, Morro dos Navegantes, MZUESC 378; 1m, 28.IV.2005, Ilhus, Olivena, Batuba Beach, MZUESC 508. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Massachusetts, North Carolina, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, Brazil (Cear to Rio Grande do Sul), Uruguay, and Argentina (Melo, 1996; Scelzo, 2001). Ecological notes: Intertidal to 70 m, well adapted to live on sand beaches, rarely recorded in estuaries or lagoons (Melo, 1996). Previous records in Bahia: Gouva (1986b), Salvador; Almeida & Coelho (2008). Callinectes bocourti A. Milne-Edwards, 1879 Material examined: See material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: North Carolina, Florida, Mississippi, West Indies, northern South America, and Brazil (Amap to Rio Grande do Sul) (Williams, 1984a; Melo, 1996; Santos et al., 2000). Ecological notes: Intertidal to 20 m. Estuarine species living in low-salinity waters, also present in polluted waters (Melo, 1996). Previous records in Bahia: Moreira (1901); Rathbun (1930), Cannavierias (sic) (= Canavieiras); Williams (1974), Ilhus; Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively; Almeida et al. (2008b), Ilhus (in fresh water); Almeida & Coelho (2008). Callinectes danae Smith, 1869 Material examined: 1m, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Oritiba River, MZUESC 1282; 4m, 10.X.2003,
Mara, Taipus de Fora Beach, MZUESC 249; 6m, 1f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 747; 1f, 05.V.2008, Itacar, Contas River, MZUESC 1218; 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro, MZUESC 927; 1f, 18.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Arraial d'Ajuda, MZUESC 947; 4f, 1ni, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach, near Sabacuzinho River mouth, MZUESC 952; 2m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 958; 3m, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 962; 1f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 967; 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 994. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996; Barros et al., 1997b). Ecological notes: Intertidal to 75 m (Melo, 1996). In estuaries, mainly on mud bottoms, but also on sand, sand-mud beaches, buried in the sediment during low tide, rarely under rocks. Salinity range: 4-38. Previous records in Bahia: Callinectes Danae (sic) Smith (1869). C. danai (misspelled) Moreira (1901). Callinectes danae Rathbun (1930); Williams (1974), Itaparica Island, Madre de Deus, and Ilhus; Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively; Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: Part of the material referred by Rathbun (1930) (Plataforma, Salvador) was confused with C. marginatus (see Williams, 1974). Callinectes exasperatus (Gerstaecker, 1856) Material examined: 2f, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, St. 2, MZUESC 1044; 2f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 959; 1f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 963; 3m, 2f, 17-18.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 791. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1996; Barros & Pimentel, 2001). Ecological notes: Intertidal to 8 m, in marine and estuarine waters close to river mouths and mangroves (Melo, 1996). Very common under rocks and trunks, on mud and sand bottoms, during low tide. Salinity range: 4-38.
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Previous records in Bahia: Moreira (1901); Rathbun (1930), Cannavieiras (= Canavieiras) (St. 090) and Porto Seguro (St. 102) (both localities sampled by the Thayer Exp.); Williams (1974), Ilha Madre de Deus and Ilhus; Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively; Almeida & Coelho (2008). Callinectes marginatus (A. Milne-Edwards, 1861) Material examined: 2m, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 748; 1m, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 778; 1m, 1f, 10.VIII.2002, Ilhus, Olivena, Jair Beach, MZUESC 7; 1m, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 171; 2m, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 208; 1m, 07.V.2004, Ilhus, Milionrios Beach, Morro dos Navegantes, MZUESC 379; 2m, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 382; 1f, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 472; 1m, 27.IV.2005, Ilhus, Malhado Beach, MZUESC 503; 1m, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1046. See also material cited by Almeida et al. (2006) as C. larvatus Ordway, 1863. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to So Paulo) (Melo, 1996, as C. larvatus; Barros et al., 1997b, as C. larvatus). Ecological notes: Intertidal to 25 m (Melo, 1996, as C. larvatus). In beachs, on sand or rocky bottoms, also in areas close to river mouths. Salinity range: 2435. Previous records in Bahia: Callinectes larvatus Smith (1869); Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively; Almeida & Coelho (2008). Callinectes marginatus Moreira (1901); Rathbun (1930), Porto Seguro (Thayer Exp., St. 102) and Rio Vermelho (Salvador, Hartt Explorations); Rodrigues da Costa (1968), St. 1831 (R/V Calypso, 20 m); Williams (1974), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations), Madre de Deus Island and Ilhus. Callinectes danae Rathbun (1930) (in part), material from Plataforma (Salvador) (see Williams, 1974). Callinectes ornatus Ordway, 1863 Material examined: 1f, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach, manual trawl, MZUESC 954; 1m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 960. See also material cited by Almeida et al. (2006).
Distribution: Western Atlantic: North Carolina to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Amap to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 75 m, on sand and mud bottoms (Melo, 1996). The species was collected in shallow waters in estuaries, near river mouths. Salinity range: 36-39. Previous records in Bahia: Smith (1869), Caravelas; Gouva & Leite (1980), Salvador; Gouva (1986b), Salvador; Coelho & Ramos-Porto (1992); Barreto et al. (1993); Almeida et al. (2006), Ilhus, in estuaries; Almeida et al. (2007a, 2007b), Camamu Bay and Ilhus (15-20 m), respectively; Almeida & Coelho (2008). Callinectes sapidus Rathbun, 1896 Material examined: See material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Massachusetts southwards, Central America, West Indies, Venezuela, Brazil (Alagoas to Rio Grande do Sul) to Argentina. Eastern Atlantic: Mediterranean, Adriatic, and Black seas. Western Pacific: Japan (Williams, 1984a; Melo, 1996; Calado, 2000). Ecological notes: In estuaries, lagoons, bays, and fresh water (Melo, 1996). Previous records in Bahia: Callinectes sapidus acutidens Rathbun, 1896 Rathbun (1896, 1930), Santa Cruz (Thayer Exp.). Callinectes sapidus Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida et al. (2008b), Ilhus and Itacar (in fresh water); Almeida & Coelho (2008). Remarks: Rathbun (1896) described the subspecies C. sapidus acutidens from material collected in Santa Cruz (= Santa Cruz Cabrlia, near Porto Seguro) during the Thayer Expedition. However, the subspecies status of this form was invalided by Williams (1974). Subfamily Thalamitinae Paulson, 1875 Charybdis hellerii (A. Milne-Edwards, 1867) Material examined: 2m, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1275; 2m, 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 961; 8m, 4f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 964; 5m, 4f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4, MZUESC 968; 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 1091. See also material cited by Almeida et al. (2006).
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Distribution: Western Atlantic: Florida, Cuba, Colombia, Venezuela, French Guyana, and Brazil (Maranho to Santa Catarina). Eastern Mediterranean: Egypt and Israel. Widely distributed in the IndoPacific (Mantelatto & Dias, 1999; Tavares & Amouroux, 2003; Feres et al., 2007). Ecological notes: Intertidal to 51 m. Mainly on soft bottoms, but also on hard substrata such as rocks and coral (Lemaitre, 1995). In the southern Bahia, the species was collected in estuaries, on a mud bottom, on a sand-mud bottom with broken shells, under tree trunks and rubble, and on the octocoral Carijoa riisei on a jetty. Salinity range: 24-38. Previous records in Bahia: Carqueija & Gouva (1996), Todos os Santos Bay; Almeida et al. (2003, 2007a), Camamu Bay; Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: Invasive swimming-crab, a native of the Indo-Pacific (Campos & Turkay, 1989; Lemaitre, 1995), a good example of a successful introduced marine species in the western Atlantic (Tavares & Amouroux, 2003). It was recorded for the first time on the coast of Bahia by Carqueija & Gouva (1996), in Todos os Santos Bay. Later, Almeida et al. (2003) obtained a specimen in Camamu Bay. A juvenile crab was collected in the estuary of Cachoeira River, Ilhus (Almeida et al. 2006). Almeida et al. (2007a) reported the collection of 16 specimens at five stations, from July 2003 to September 2005, at Camamu Bay. Here we report the occurrence of C. hellerii at two additional localities, Boipeba Island and Caravelas. It appears that this crab is extremely abundant in the estuary of the Caravelas River, where it was found in a wide variety of microhabitats, including on the octocoral C. riisei. On the coast of Bahia the species has been reported only in bays and estuaries with wide mouths, with a strong marine influence. Superfamily Xanthoidea MacLeay, 1838 Family Panopeidae Ortmann, 1893 Subfamily Panopeinae Ortmann, 1893 Acantholobulus bermudensis (Benedict & Rathbun, 1891) Material examined: 1m, 17.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T1, MZUESC 1099; 44m, 37f, 12ni, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 1092; 3m, 3f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 2, MZUESC 821; 4m, 2f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 2, MZUESC 825; 18m, 11f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, MZUESC 839.
Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Cear to Santa Catarina) (Melo, 1996, as Panopeus bermudensis; Felder & Martin, 2003). Ecological notes: Intertidal to 15 m, in tide pools on rocky substrata, under rocks, and on oyster beds (Melo, 1996, as P. bermudensis). On sand and rocks, on polychaete sand reefs (probably Sabellariidae), among barnacles on a jetty, and on the octocoral Carijoa riisei. Depth range: 0-0.5 m. Salinity range: 28-36. Previous records in Bahia: Panopeus bermudensis Rathbun (1930), Bonfim (Salvador, Hartt Explorations); Joly et al. (1969), Abrolhos. Acantholobulus bermudensis Almeida & Coelho (2008). Remarks: Felder & Martin (2003) designated Panopeus bermudensis the type species of the genus, Acantholobulus. Acantholobulus caribbaeus (Stimpson 1871) Material examined: 1m, 3f, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1276; 3m, 12.IX.2006, Mara, Mara River, MZUESC 1112; 1ni, 04.III.2004, Ilhus, Acupe River, St. 4, MZUESC 338; 4m, 1juv, 07.V.2008, Canavieiras, Patipe River, MZUESC 1241; 4juv, 09.III.2008, Belmonte, Mojiquiaba River, MZUESC 1184. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996; Rieger et al., 1996). Ecological notes: Intertidal to 55 m (Melo, 1996). On sand and mud bottoms, on decomposing material in general (leaves, tree trunks, and plants) in the intertidal and subtidal, on dead algae and fluid mud in the shallow subtidal, under rubble, and on Crassostrea rhizophorae beds. Salinity range: 3-36. Previous records in Bahia: Hexapanopeus caribbaeus Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: The molecular phylogenetic analysis performed by Thoma et al. (2009) strongly supported the inclusion of H. caribbaeus within the genus Acantholobulus. Acantholobulus schmitti (Rathbun, 1930) Material examined: 1m, 1f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 887; 2m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 920; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro,
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MZUESC 928; 1m, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1075; 1m, 1f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 2, MZUESC 826. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Brazil (Cear to Santa Catarina), Uruguay, and Argentina (Melo, 1996, as Hexapanopeus schmitti; Williams & Boschi, 1990, as Panopeus margentus Williams & Boschi, 1990). Ecological notes: Intertidal to 25 m, on sand, mud, and shell bottoms (Melo, 1996, as H. schmitti). In reefs, on sand and rocks, also on Sargassum sp. Salinity range: 19-39. Previous records in Bahia: Hexapanopeus schmitti Rathbun (1930), Bonfim (Salvador, Hartt Explorations); Gouva & Leite (1980), Itaparica Island; Gouva (1986a), Salvador. Acantholobulus schmitti Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: H. schmitti was included in the new genus Acantholobulus, together with Panopeus bermudensis (Felder & Martin, 2003). Eurypanopeus abbreviatus (Stimpson, 1860) Material examined: 1m, 3f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1312; 1m, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 780; 5m, 4f, 05.V.2008, Itacar, Concha Beach, mouth of Contas River, MZUESC 1209; 1m, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 182; 2m, 2f, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 183; 1m, 27.IV.2005, Ilhus, Malhado Beach, MZUESC 504; 1m, 1f, 14.III.2007, Ilhus, River Cachoeira, Maramata Beach, MZUESC 854. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: South Carolina, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Cear to Rio Grande do Sul) (Williams, 1984a; Melo, 1996). Ecological notes: Intertidal to 5 m (Melo, 1996). In reefs, in tide pools, under rocks, and in crevices of dead coral. Also in estuaries, close to river mouths, always on hard substrata. Salinity range: 25-39. Previous records in Bahia: Panopeus politus Smith, 1869 Smith (1869), Abrolhos. Eurypanopeus abbreviatus Rathbun (1930) (Hartt Explorations); Joly et al. (1969), Abrolhos; Gouva (1986a); Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: First recorded from Bahia as P. politus (type locality Abrolhos) (Smith, 1869), a junior synonym of E. abbreviatus (see Rathbun, 1930).
Eurytium limosum (Say, 1818) Material examined: 1m, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 762; 1m, 08.V.2008, Una, Comandatuba Village, MZUESC 1251; 1m, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1222; 1f, 19.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 846. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, Central America, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1996). Ecological notes: Intertidal and shallow subtidal. On mud beaches and mainly in mangroves (Melo, 1996). Generally under rocks and tree trunks on mud bottoms, rarely on fine sand. Salinity range: 7-35. Previous records in Bahia: Eurytium limosum Rathbun (1930), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations) and Ilhus; Gomes Corra (1972), Abrolhos; Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Erytium limosum (misspelled) Joly et al. (1969), Abrolhos. Hexapanopeus angustifrons (Benedict & Rathbun, 1891) Material examined: 1m, 17.VIII.2007, Mara, Tanque Island, T1, MZUESC 1100. Distribution: Western Atlantic: Massachusetts to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, and Brazil (Pernambuco to Santa Catarina) (Powers, 1977; Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 140 m, on sand, mud, shell, and gravel bottoms (Melo, 1996). The specimen analyzed was collected at 0.5 m depth and a salinity of 32. Previous records in Bahia: Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Panopeus americanus Saussure, 1857 Material examined: 2m, 2f, 2juv, 05.V.2008, Itacar, Concha Beach, mouth of Contas River, MZUESC 1210; 1m, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 941; 1f, 08.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, near Santo Andr Beach, MZUESC 1178. Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996; Barros et al., 1997b; Barutot et al., 1998).
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Ecological notes: Intertidal to 25 m, under rocks, on mud beaches and in mangroves, on sand, mud, and shell bottoms (Melo, 1996). Salinity range: 25-39. Previous records in Bahia: Rathbun (1930), Plataforma and Bonfim (Salvador, Hartt Explorations); Joly et al. (1969) and Gomes Corra (1972), Abrolhos; Gouva (1986b), Candeias; Almeida & Coelho (2008). Panopeus harttii Smith, 1869 Material examined: 2m, 6f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1313; 2m, 3f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1314; 1m, 3f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1315; 9m, 9f, 03.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Tassimirim Beach, MZUESC 1329; 2f, 03.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Tassimirim Beach, MZUESC 1330; 1m, 2f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 888; 1f, 07.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River mouth (reef), MZUESC 1163. Distribution: Western Atlantic: Florida, West Indies, and Brazil (Maranho to So Paulo). Central Atlantic: Ascension (Manning & Chace, 1990; Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 25 m (Melo, 1996). In reefs, under rocks in tide pools (on sediment with mixed mud, coarse sand, and biogenic material), in crevices of rocks and dead coral, on calcareous algae blocks, and on Halimeda sp. Salinity range: 3340. Previous records in Bahia: Panopeus Harttii (sic) Smith (1869), Abrolhos. Panopeus harttii Moreira (1901); Rathbun (1930), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations) and Abrolhos; Coelho Filho & Coelho (1996); Barreto et al. (1993); Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Panopeus hartii (misspelled) Joly et al. (1969), Abrolhos. Remarks: The type-locality of this species is the Abrolhos Archipelago, Bahia (Smith, 1869). Panopeus lacustris Desbonne, in Desbonne & Schramm, 1867 Material examined: 1juv, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Oritiba River, MZUESC 1283; 1m, 1f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 749; 1m, 09.XI.2006, Mara, Mara River, MZUESC 1114; 1m, 2f, 05.V.2008, Itacar, Concha Beach, mouth of Contas River, MZUESC 1211; 4m, 2f, 14.III.2007, Ilhus, Cachoeira River, Maramata Beach, MZUESC 855; 1f, 08.V.2008, Una, Coman-
datuba Village, MZUESC 1252; 1m, 2f, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1223; 6m, 6f, 9juv, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, MZUESC 859; 2m, 4f, 08.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, near Santo Andr Beach, MZUESC 1179; 4m, 4f, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro, MZUESC 929; 10m, 9f, 18juv, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro, MZUESC 930; 3m, 3f, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, MZUESC 1051; 1m, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 1, MZUESC 1028; 9m, 5f, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 2, MZUESC 1031; 1m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 977; 1m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 978; 1f, 30.VIII. 2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1023; 1m, 1f, 19.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 847; 1f, 18.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 802. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, West Indies, Colombia, and Brazil (Par to Rio de Janeiro) (Melo, 1996; Barros et al., 1997b). Ecological notes: Under rocks and rubble (on mud and fine sand) and inside decayed tree trunks in the intertidal and shallow-subtidal. Panopeus lacustris and the grapsid Pachygrapsus gracilis (Saussure, 1858) are the two most abundant decapods on Crassostrea rhizophorae beds attached to tree trunks, rocks, jetties, and on Rhizophora mangle roots. Salinity range: 4-37. Previous records in Bahia: Panopeus Herbstii (sic) granulosus A. Milne-Edwards, 1880 A. MilneEdwards (1880a). Panopeus Herbstii (sic) H. Milne Edwards, 1834 A. Milne-Edwards (1880b). Panopeus crassus A. Milne-Edwards (1880) A. Milne-Edwards (1880b, 1881). Panopeus herbstii forma crassa Rathbun (1930), Plataforma (Salvador) and Mapele (Simes Filho) (Hartt Explorations). Panopeus herbstii forma obesa Rathbun (1930), Ilhus. Panopeus herbstii Joly et al. (1969) and Gomes Corra (1972), Abrolhos. Panopeus lacustris Williams (1984b); Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively; Almeida & Coelho (2008). Remarks: Williams (1984b) analyzed photographs of a syntype of P. crassus collected in Bahia (A. Milne-Edwards, 1880b, 1881), deposited in the Musum National dHistoire Naturelle, Paris, concluding that this individual is, in fact, a specimen of P. lacustris. Thus, the two species were considered synonyms. Williams (1984b) also attributed to P.
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lacustris the records of P. Herbstii var. granulosus, P. Herbstii, and P. herbstii forma crassa from Bahia (A. Milne-Edwards, 1880a, 1880b; Rathbun, 1930). Panopeus occidentalis Saussure, 1857 Material examined: 1m, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 476. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: North Carolina, Florida, Central America, West Indies, northern South America, and Brazil (Pernambuco to Rio Grande do Sul) (Powers, 1977; Melo, 1996). Ecological notes: Intertidal to 18 m. On sand, shell, rock, and gravel bottoms; also among ascidians, sponges, and seaweed (Powers, 1977; Melo, 1996). Previous records in Bahia: Gouva (1986b), Salvador and Candeias; Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Panopeus rugosus A. Milne-Edwards, 1880 Material examined: 1m, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 2, MZUESC 1032. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, Central America, West Indies, northern South America, and Brazil (Pernambuco to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996). Ecological notes: In estuaries, in the intertidal and shallow subtidal, under tree trunks, rocks, and rubble, and inside decaying tree trunks. Salinity range: 25. Also found in fresh water (Almeida et al. 2008b). Previous records in Bahia: A. Milne-Edwards (1881); Moreira (1901); Rathbun (1930), Cannavieiras (= Canavieiras) (Thayer Exp., St. 090); Almeida et al. (2006, 2007a), Ilhus and Camamu Bay, respectively; Almeida et al. (2008b), Ilhus (in fresh water); Almeida & Coelho (2008). Remarks: The type locality of this species is Bahia (A. Milne-Edwards, 1881). Family Xanthidae MacLeay, 1838 Subfamily Xanthinae MacLeay, 1838 Cataleptodius floridanus (Gibbes, 1850) Material examined: 3m, 2f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Morer Beach, MZUESC 1316; 1f, 03.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Tassimirim Beach, MZUESC 1332; 3m, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 781; 1m, 05.V.2008, Itacar, Concha Beach, mouth of Contas River, MZUESC 1208; 1m, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena,
Back-door Beach, MZUESC 234; 1f, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 242; 1m, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 475. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Central America, northern South America, and Brazil (Rocas Atoll, Fernando de Noronha, and from Cear to Rio Grande do Sul). Eastern Atlantic: Guinea to Gabon (Melo, 1996). Ecological notes: Shallow waters to 100 m (Melo, 1996). Always on hard substrata, in tide-pools, under rocks, in crevices of dead coral, and in calcareous algae blocks. Salinity range: 25-39. Previous records in Bahia: Chlorodius Floridanus (sic) Smith (1869), Abrolhos. Leptodius floridanus Rathbun (1898), Abrolhos (Albatross Exp.); Moreira (1901); Rathbun (1930), Bonfim and Plataforma (both localities in Salvador, Hartt Explorations); Gomes Corra (1972), Abrolhos; Gouva (1986a), Lauro de Freitas, Salvador, and Itaparica Island; Gouva (1986b), Salvador and Itaparica Island. Cataleptodius floridanus Almeida & Coelho (2008). Xanthodius denticulatus (White, 1848) Material examined: 1f, 07.V.2004, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 471. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Venezuela, and Brazil (So Pedro and So Paulo Archipelago, and from Cear to So Paulo). Central Atlantic: Ascension. Eastern Atlantic: Ghana and some islands in the Gulf of Guinea (Manning & Chace, 1990; Melo, 1996; Alves et al., 2006). Ecological notes: Intertidal to 15 m, in tide pools, on coral reefs, and under rocks (Melo, 1996). Previous records in Bahia: Xantho denticulata Smith (1869), Abrolhos. Cycloxanthops denticulatus Rathbun (1898), Abrolhos (Albatross Exp.). Xanthodius denticulatus Rathbun (1930), Abrolhos (Albatross Exp.); Gomes Corra (1972), Abrolhos; Coelho Filho & Coelho (1996); Almeida & Coelho (2008). Subsection Thoracotremata Guinot, 1977 Superfamily Cryptochiroidea Paulson, 1875 Family Cryptochiridae Paulson, 1875 Troglocarcinus corallicola Verrill, 1908 (Fig. 4) Material examined: 1m, 1f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC
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892; 1m, 17.V.2007, Porto Seguro, Mut Beach (reef), MZUESC 922. Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, and Brazil (Rocas Atoll, Fernando de Noronha, and from Maranho to So Paulo). Central Atlantic: Ascension and Saint Helena. Eastern Atlantic: Gabon, So Tom and Prncipe, and Annobon islands (Kropp & Manning, 1987; Melo, 1996; Nogueira, 2003). Ecological notes: Shallow waters to 75 m, in corals of the families Astrocoeniidae, Siderastreidae, Faviidae, Oculinidae, Meandrinidae, Mussidae, and Caryophylliidae (Kropp & Manning, 1987; Melo, 1996). The specimens were collected in reef areas, forming galls in the coral Mussismilia hispida (Verrill, 1901) (Anthozoa: Mussidae) (Fig. 4b), at a salinity of 39. Previous records in Bahia: Utinomi (1944); Coelho (1966); Coelho & Ramos (1972); Barreto et al. (1993); Almeida & Coelho (2008). Remarks: Some records of T. corallicola in hosts of the family Agariciidae in northeastern Brazil are doubtful (Coelho, 1966; Coelho & Ramos, 1972). The species involved is probably another cryptochirid known from the Brazilian coast, Opecarcinus hypostegus (Shaw & Hopkins, 1977) (see Kropp & Manning, 1987). The association of this gall-crab with M. hispida was documented by Coelho (1966) (as M. cf. tenuisepta, see Kropp & Manning, 1987 and Nogueira, 2003). Superfamily Grapsoidea MacLeay, 1838 Family Gecarcinidae MacLeay, 1838 Cardisoma guanhumi Latreille, 1825 Material examined: See material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Amap to So Paulo) (Melo, 1996; Lima et al., 2009). Ecological notes: Semi-terrestrial species, found in the upper tidal zone of estuarine channels, in burrows in sand-mud substrata (Melo, 1996, Calado & Sousa, 2003). Burrows of G. guanhumi were observed in the upper tidal zone in several estuaries visited. Some specimens were seen in a burrow opening or close to it, in parts of the river with no tidal influence. Previous records in Bahia: Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008).
Remarks: G. guanhumi has been known from Bahia since the book Tratado Descritivo do Brasil em 1587, literally Descriptive Treatise of Brazil in 1587, by Gabriel Soares de Sousa, first published in 1851. Sousas work intended mainly to bring to the attention of the Portuguese authorities the richness of the land of Bahia, the risks of its occupation by foreigners, and the benefits of an expedition to better explore Brazil. The book includes detailed information on diverse themes such as physical geography, mineralogy, ethnology, zoology, and botany. Several decapods, including freshwater, estuarine, and marine species are mentioned. Sousa mentioned Cardisoma guanhumi as a large blue land crab, called guoanhamu by the Native Americans (see Tavares, 1993). Family Grapsidae MacLeay, 1838 Subfamily Grapsinae MacLeay, 1838 Goniopsis cruentata (Latreille, 1803) Material examined: 1m, 1f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 753; 1m, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 1, MZUESC 759; 1m, 2f, 3juv, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, MZUESC 1055; 1m, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 2, MZUESC 1033; 2m, 18.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 795. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Guianas, and Brazil (Fernando de Noronha, Rocas Atoll, and from Par to Santa Catarina) (Melo, 1996; Targino et al., 2001). Ecological notes: From the upper tidal to intertidal. In estuaries, on mud and hard substrata, in decaying tree trunks, and also climbing mangrove roots and trunks. Salinity range: 12-25. Previous records in Bahia: Goniopsis cruentatus Smith (1869) and Moreira (1901), Abrolhos. Goniopsis cruentata Rathbun (1918), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations); Gouva (1986b), Candeias, Simes Filho, and Itaparica Island; Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: Mentioned by Sousa (2001) in his book Tratado Descritivo do Brasil em 1587 as guaiararas (brightly-colored species living in brackish waters) (see Tavares, 1993). Pachygrapsus gracilis (Saussure, 1858) Material examined: 1m, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Velha Boipeba Harbor, MZUESC 1262; 2m,
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Figure 4. a) Troglocarcinus corallicola Verrill, 1908 extracted from a coral gall on Coroa Vermelha Beach, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brazil (MZUESC 892), b) Mussismilia hispida (Verrill, 1901), coral host of Troglocarcinus corallicola on Coroa Vermelha Beach, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brazil. Photos by LEA Bezerra. Figura 4. a) Troglocarcinus corallicola Verrill, 1908 extrado de una pstula de coral en la Playa de Coroa Vermelha, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brasil (MZUESC 892), b) Mussismilia hispida (Verrill, 1901), coral hospedero de Troglocarcinus corallicola en la Playa de Coroa Vermelha, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brasil. Fotos de LEA Bezerra.
2f, 1ni, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1279; 2m, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Oritiba River, MZUESC 1286; 1f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Oritiba River, MZUESC 1287; 1m, 2f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 754; 2f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 1, MZUESC 760; 1m, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 765; 1m, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 172; 3m, 4f, 1juv, 14.III.2007, Ilhus, Cachoeira River, Maramata Beach, MZUESC 856; 1m, 1f, 08.V.2008, Una, Comandatuba Village, MZUESC 1257; 2m, 3f, 1juv, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1227; 9m, 15f, 19juv, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, MZUESC 861; 2m, 1f, 08.III.2008, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, near Santo Andr Beach, MZUESC 1180; 53ni, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro, MZUESC 931; 1m, 1f, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, St. 2, MZUESC 1056; 1m, 7f, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 1, MZUESC 1030; 3m, 2f, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 2, MZUESC 1034; 1m, 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 981; 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 997; 1m, 2f, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1026; 4m, 1f, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1027; 2m, 7f, 17-18.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 805. See also material cited by Almeida et al. (2006).
Distribution: Western Atlantic: Gulf of Mexico (Texas), Caribbean, French Guiana, Brazil (Trindade Island, and from Par to Rio Grande do Sul), and Argentina. Eastern Atlantic: Senegal to Angola (Melo, 1996; Barros et al., 1997b; Poupin et al., 2005). Ecological notes: Frequently found in decaying tree trunks in the intertidal and shallow-subtidal, on mud and sand bottoms in the intertidal, also on and under rocks and rubble. Together with Panopeus lacustris it is one of the most abundant decapods found in Crassostrea rhizophorae beds attached to trunks, rocks, jetties, and Rhizophora mangle roots. Salinity range: 4-37. Previous records in Bahia: Rathbun (1918), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations); Gouva (1986b), Salvador, Candeias, Simes Filho, and Ilha de Mar; Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Pachygrapsus transversus (Gibbes, 1850) Material examined: 1m, 13.XI.2006, Mara, Ponta do Mut, MZUESC 782; 1f, 05.V.2008, Itacar, Concha Beach, mouth of Contas River, MZUESC 1212; 2m, 2f, 10.VIII.2002, Ilhus, Olivena, Jair Beach, MZUESC 34; 2m, 07.VI.2003, Ilhus, Milionrios Beach, sandstone reef in front of Opaba Hotel, MZUESC 170; 9m, 4f, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 173; 2m, 11.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 215; 2m, 1f, 18.VII.2003, Ilhus, Olivena, Back-door Beach, MZUESC 227; 4m, 1f, 07.V.2004, Ilhus, Milionrios Beach, Morro dos Navegantes, MZUESC
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381; 2m, 3f, 10.VII.2004, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 474; 9m, 4f, 28.IV.2005, Ilhus, Olivena, Batuba Beach, MZUESC 505; 1m, 27.IV.2005, Ilhus, Malhado Beach, MZUESC 507; 1f, 14.III.2007, Ilhus, Cachoeira River, Maramata Beach, MZUESC 857; 2f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 894; 2m, 1f, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro, MZUESC 932; 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 982; 1m, 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2, MZUESC 998; 1m, 2f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 1004; 1f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 1094; 2f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 2, MZUESC 827; 1m, 2f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 3, MZUESC 843. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Massachusetts to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, Brazil (Trindade Island, and from Cear to Rio Grande do Sul), and Uruguay. Eastern Atlantic: southern Portugal to Namibia, including Madeira Island, Canary Islands, and Cape Verde. Mediterranean: Alboran Sea to Levantine Basin (Melo, 1996; Poupin et al., 2005; Schubart et al., 2005). Ecological notes: In the intertidal, mainly on hard bottoms, including Crassostrea rhizophorae beds (attached to jetties and Rhizophora mangle roots) and tree trunks in the intertidal, also on sand and rocks and on the octocoral Carijoa riisei. Salinity range: 19-39. Previous records in Bahia: Rathbun (1898), Abrolhos (Albatross Exp., inland); Moreira (1901); Rathbun (1918), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations) and Abrolhos (Albatross Exp., inland); Gouva (1986a), Lauro de Freitas, Salvador, and Itaparica Island; Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Family Sesarmidae Dana, 1851 Aratus pisonii (H. Milne-Edwards, 1837) Material examined: 1f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Oritiba River, MZUESC 1288; 1m, 1f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 755; 2f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 1, MZUESC 761; 1f, 12.X.2006, Mara, Mara River, MZUESC 1113; 2f, 09.XI.2006, Mara, Mara River, MZUESC 1115; 2f, 18.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 851; 2f, 18.III.2007, Mucuri, Mucuri
River, St. 1, MZUESC 806. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to So Paulo). Eastern Pacific: Nicaragua to Peru (Melo, 1996; Barros et al., 1997b). Ecological notes: In estuaries, on rocks, jetties, on Crassostrea rhizophorae beds, and climbing mangrove trees (Rhizophora mangle). Salinity range: 4-20. Previous records in Bahia: Rathbun (1918), Mapelle, Bay of Bahia (= Mapele, Todos os Santos Bay, Hartt Explorations); Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: A. pisonii was cited in the book Tratado Descritivo do Brasil em 1587 as aratus. The climbing habits of this species are mentioned (see Tavares, 1993). Armases angustipes (Dana, 1852) Material examined: 1m, 3f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 756; 5f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 766; 2m, 03.II.2005, Itacar, Ribeira Beach, MZUESC 790; 4m, 2f, 07.V.2008, Canavieiras, Patipe River, MZUESC 1245; 1m, 1f, 07.V.2008, Canavieiras, Patipe River, MZUESC 1247; 1m, 3f, 30.VIII.2007, Prado, Jucuruu River, St. 1, MZUESC 1042; 3m, 1f, 2juv, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, MZUESC 1057; 1m, 2f, 1ni, 24.XI.2007, Prado, Jucuruu River, St. 3, MZUESC 1082; 4m, 3f, 24.XI.2007, Prado, Jucuruu River, St. 3, MZUESC 1083; 1m, 1f, 18.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 850; 4m, 4f, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 807; 5m, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 2, MZUESC 813. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Mexico, West Indies, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1996; Barros et al., 1997b). Ecological notes: In the upper and intertidal zones, among herbaceous plants, and in the leaf litter on the edge of the mangrove, on hard substrata (rarely), mud and sand, and inside tree trunks. Salinity range: 4-38. Previous records in Bahia: Sesarma (Holometopus) miersii iheringi Rathbun, 1918 Rathbun (1918). Sesarma (Holometopus) ricordi H. Milne Edwards, 1853 Rathbun (1918), Itaparica Island and Salvador. Sesarma (Holometopus) angustipes Abele (1972a, 1972b), Itaparica Island and Salvador; Coelho & Ramos-Porto (1981), Paripe (Salvador). Sesarma (Homoletopus) miersii Rathbun, 1897 Coelho & Ramos (1972). Armases angustipes Abele (1992),
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Itaparica Island and Salvador; Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: The type locality of the subspecies Sesarma (Holometopus) miersii iheringi is Bahia (Rathbun, 1918). Abele (1972a), in establishing this taxon as a junior synonym of S. (Holometopus) angustipes, mentioned Salvador as the collection site of the holotype analyzed by Rathbun (1918). The Brazilian material cited by Rathbun (1918) as Sesarma (Holometopus) ricordi was attributed to S. (Holometopus) angustipes as well (Abele 1972a, 1992). Armases rubripes (Rathbun, 1897) Material examined: 1f, 22.II.2005, Ilhus, Almada River, St. 2, MZUESC 1043; 1f, 07.V.2008, Canavieiras, Patipe River, MZUESC 1246; 2m, 1f, 24.XI.2007, Prado, Jucuruu River, St. 3, MZUESC 1084; 2m, 24.XI.2007, Prado, Jucuruu River, St. 3, MZUESC 1085; 2m, 2f, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 2, MZUESC 814. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Central America, northern South America, Brazil (Cear to Rio Grande do Sul), Uruguay, and Argentina (Melo, 1996, as Metasesarma rubripes). Ecological notes: In the upper tidal zone, among herbaceous plants on the mangrove border, on sand and mud, and inside decaying tree trunks in the intertidal. Some specimens (from the Almada River) were collected in a part of the river without tidal influence, above the water level, where other crabs were also collected or seen, including Cardisoma guanhumi, Uca (Minuca) mordax (Smith, 1870), and Ucides cordatus. Salinity range: 7-35. Previous records in Bahia: Sesarma mlleri A. Milne-Edwards, 1869 Miers (1886), Salvador (Challenger Exp., inland). Sesarma (Holometopus) rubripes Rathbun (1897). Sesarma rubripes Moreira (1901). Metasesarma rubripes Abele (1972a). Armases rubripes Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: Rathbun (1897) proposed A. rubripes as a new name for the specimen collected by the Challenger on Bahia inland, misidentified by Miers (1886) as S. mlleri. Thus, the type locality of A. rubripes is Salvador (see also Abele, 1972a). Sesarma curacaoense De Man, 1892 Material examined: 1m, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 767; 1f, 08.V.2008, Una, Comandatuba Village, MZUESC 1258; 1m, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 3,
MZUESC 1039; 3f, 1juv, 18.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 808. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, West Indies, Panama, and Brazil (from Par to Esprito Santo) (Abele, 1992; Prado, 1999). Ecological notes: In the upper and intertidal zones, on fine sand and mud, under rocks, among herbaceous plants between the mangrove and the adjacent Restinga forest (coastal scrub forest), and inside tree trunks. Salinity range: 12-35. Previous records in Bahia: Rathbun (1918) and Abele (1992), Mapelle, Bay of Bahia (= Mapele, Todos os Santos Bay, Hartt Explorations); Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008), Mucuri. Sesarma rectum Randall, 1840 Material examined: 3m, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 768; 1f, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1228; 1m, 07.V.2008, Canavieiras, Patipe River, MZUESC 1248; 2f, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, MZUESC 1058; 1m, 4f, 24.XI.2007, Prado, Jucuruu River, St. 3, MZUESC 1086; 1m, 1f, 18-19.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 809; 5m, 1f, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 2, MZUESC 815. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: West Indies (Granada), Venezuela, Guianas, and Brazil (Amap to Santa Catarina) (Melo, 1996; Schubart et al., 1999). Ecological notes: In the upper tidal, on mud and sand, among herbaceous plants on the mangrove edge. Salinity range: 7-35. Previous records in Bahia: Sesarma (Holometopus) rectum Rathbun (1918), Mapelle, Bay of Bahia (= Mapele, Todos os Santos Bay) and Caravelas (Hartt Explorations). Sesarma rectum Abele (1992), Mapele (Simes Filho and Salvador) and Caravelas (Hartt Explorations); Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Family Varunidae H. Milne-Edwards, 1853 Subfamily Cyclograpsinae H. Milne-Edwards, 1853 Cyclograpsus integer H. Milne-Edwards, 1837 Material examined: See material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, Central America, northern South America, and Brazil (Cear to Rio Grande do Sul). Eastern
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Atlantic: Cape Verde to Senegal. Indo-Pacific (Melo, 1996; Souza, 1999). Ecological notes: In burrows on mud bottoms, also in the upper and intertidal zones on rocky beaches, in estuaries, and on reefs (Melo, 1996). The single specimen examined (see Almeida et al. 2006) was collected in the upper tidal, on sand substratum. Previous records in Bahia: Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Superfamily Ocypodoidea Rafinesque, 1815 Family Ocypodidae Rafinesque, 1815 Subfamily Ocypodinae Fabricius, 1798 Ocypode quadrata (Fabricius, 1787) Material examined: 2m, 1f, 10.VIII.2002, Ilhus, Acupe Beach, MZUESC 4; 1f, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, MZUESC 1045. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Bermuda, Florida, Gulf of Mexico, Central America, West Indies, northern South America, Brazil (Fernando de Noronha, and from Par to Rio Grande do Sul), and Uruguay (Melo, 1996; Spivak 1997). Ecological notes: In the upper tidal, on beaches and in estuaries, always on fine sand. Previous records in Bahia: Ocypoda arenaria Say, 1817 Miers (1886), Salvador (Challenger Exp., inland). Ocypode arenaria Rathbun (1898), Bahia and Abrolhos (Albatross Exp., inland). Ocypode albicans Bosc, 1802 Rathbun (1918), Itaparica, Mar Grande, and Caravelas (Hartt Explorations), and Abrolhos (Albatross Exp.). Ocypode quadrata Gomes Corra (1972), Abrolhos; Gouva (1986a), Lauro de Freitas and Salvador; Gouva (1986b), Lauro de Freitas, Salvador, and Itaparica Island; Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: O. quadrata was mentioned, as guaiauas, in the book Tratado Descritivo do Brasil em 1587. Gabriel de Sousa reported its habit of living on sand beaches, and its use by the native Americans as fishbait (see Tavares, 1993). Subfamily Ucinae Dana, 1851 Uca (Leptuca) cumulanta Crane, 1943 (Fig. 5) Material examined: 1m, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1336; 6m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 979.
Distribution: Western Atlantic: Central America, northern South America, and Brazil (Par to Rio de Janeiro) (Melo, 1996, as U. cumulanta). Ecological notes: In the intertidal, on fine sand and mud. Salinity range: 24-36. Previous records in Bahia: None. Uca (Leptuca) leptodactyla Rathbun, 1898 Material examined: 4m, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Velha Boipeba Harbor, MZUESC 1263; 10m, 1f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Oritiba River, MZUESC 1284; 6m, 3f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 751; 1f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 1, MZUESC 757; 6m, 1f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 763; 5m, 06.VI.2003, Ilhus, Olivena, Sirihyba Beach, MZUESC 177; 2m, 1f, 08.V.2008, Una, Comandatuba Village, MZUESC 1253; 10m, 3f, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1225; 2m, 3f, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1229; 3m, 1f, 07.V.2008, Canavieiras, Patipe River, MZUESC 1243; 4m, 3f, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, MZUESC 860; 1m, 16.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 893; 7m, 1f, 18.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Arraial d'Ajuda, MZUESC 948; 8m, 6f, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, St. 1, MZUESC 1052; 1m, 24.XI.2007, Prado, Jucuruu River, St. 3, MZUESC 1081; 2m, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 3, MZUESC 1036; 6m, 2f, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 980; 3m, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 1002; 7m, 2f, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1024; 5m, 5f, 19.III.2007, Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, between St. 2 and 3, MZUESC 828; 2m, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 803; 3m, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 2, MZUESC 810. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Venezuela, and Brazil (Maranho to Santa Catarina) (Melo, 1996, as U. leptodactyla; Calado & Sousa, 2003, as U. leptodactyla). Ecological notes: In the upper tidal and intertidal, generally on sand substrata, including sand deposits on reefs, and sand areas covered with herbaceous plants between the mangrove border and the adjacent Restinga forest. Also on sand-mud bottoms, occasionally on mud. Salinity range: 4-39. Previous records in Bahia: Uca leptodactyla Rathbun (1918), Plataforma (Salvador, Hartt Explo-
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Figure 5. Uca (Leptuca) cumulanta Crane, 1943, male (Carapace Width = 13 mm) from Caravelas River, Caravelas, Bahia, Brazil (MZUESC 979). a) Carapace, dorsal view, b) fronto-orbital region, c) major chela, inner surface, d) major chela, outer surface, e) minor chela, outer surface, and f) minor chela, inner surface. Photos by LEA Bezerra. Figura 5. Uca (Leptuca) cumulanta Crane, 1943, macho (ancho del caparazn = 13 mm) del Ro Caravelas, Caravelas, Bahia, Brasil (MZUESC 979). a) Caparazn, vista dorsal, b) regin fronto-orbital, c) quela mayor, superficie interna, d) quela mayor, superficie externa, e) quela menor, superficie externa, f) quela menor, superficie interna. Fotos de LEA Bezerra.
rations) and Porto Seguro (Thayer Exp., St. 102); Coelho & Ramos (1972); Gouva (1986b), Lauro de Freitas, Salvador, Candeias, and Ilha de Mar; Coelho (1995); Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Uca (Celuca) leptodactyla Crane (1975), Salvador, Plataforma (Salvador), Itaparica, and Porto Seguro. Uca (Minuca) burgersi Holthuis, 1967 Material examined: 2m, 1f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 852; 1m, 09.II.2005, Ilhus, Mamo River, MZUESC 546; 2m, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1224; 6m, 2f, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1231; 3m, 2f, 07.V.2008, Canavieiras, Patipe River, MZUESC 1242; 6m, 1f, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 3, MZUESC 1035; 1m, 1f, 18.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 848. Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Venezuela, and Brazil (Maranho to So Paulo) (Melo, 1996, as U. burgersi).
Ecological notes: In the upper and intertidal zones, on sand and mud, sometimes at sites far from the river, such as between the mangrove border and the adjacent Restinga forest, sandy roads, and flooded upper-tidal areas. Salinity range: 7-38. Previous records in Bahia: Uca (Minuca) burgersi Crane (1975), Salvador and Itaparica. Uca rapax (Smith, 1870) Almeida et al. (2006), Ilhus (in part, lot MZUESC 546, misidentified). Uca burgersi Almeida & Coelho (2008). Uca (Minuca) mordax (Smith, 1870) Material examined: See material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Gulf of Mexico, Central America, northern South America, and Brazil (Par to So Paulo) (Melo, 1996, as U. mordax). Ecological notes: On streambanks and mangrove edges. Populations with more individuals usually establish above the mangrove level, where the water is practically fresh (Melo, 1996, as U. mordax), which
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was observed at the collection site of the material examined. Specimens of Cardisoma guanhumi were seen at the same sites where U. (Minuca) mordax was collected, and it was caught together with Armases rubripes and Ucides cordatus. Previous records in Bahia: Uca mordax Gouva (1986b), Salvador and Ilha de Mar; Coelho (1995); Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Uca (Minuca) rapax (Smith, 1870) Material examined: 16m, 1f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 2, MZUESC 764; 2m, 1f, 08.V.2008, Una, Comandatuba Village, MZUESC 1255; 5m, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1226; 1f, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1230; 2f, 30.VIII.2007, Prado, Jucuruu River, St. 1, MZUESC 1041; 2m, 1f, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, St. 2, MZUESC 1053; 6m, 1f, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 1003; 4m, 3f, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 1025; 12m, 4f, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 2, MZUESC 811. See also material cited by Almeida et al. (2006), except lot MZUESC 546 [see U. (M.) burgersi]. Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Venezuela, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1996, as U. rapax). Ecological notes: In the upper tidal and intertidal zones, on mud, sand, and sand-mud substrata, also near herbaceous plants and in the leaf litter on the edge of the mangrove. Salinity range: 7-38. Previous records in Bahia: Uca pugnax rapax Rathbun (1918), Plataforma (Salvador) and Caravelas (Hartt Explorations). Uca (Minuca) rapax Crane (1975), Salvador and Itaparica. Uca rapax Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Uca (Minuca) thayeri Rathbun, 1900 Material examined: 1m, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1278; 2f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 752; 3m, 3f, 12.XI.2006, Mara, Campinho Island, St. 1, MZUESC 758; 2m, 1f, 08.V.2008, Una, Comandatuba Village, MZUESC 1256; 3m, 1f, 06.V.2008, Canavieiras, Pardo River, MZUESC 1232; 1m, 1f, 18.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Arraial d'Ajuda, MZUESC 950; 4m, 22.XI.2007, Prado, Barra do Cahy, St. 2, MZUESC 1054; 2m, 1f, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 1, MZUESC 1029; 1m, 2f, 30.VIII.2007, Alcobaa, Itanhem River, St. 3,
MZUESC 1038; 1m, 19.III.2007, Nova Viosa, Perupe River, MZUESC 849; 5m, 2f, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 793; 2m, 1f, 18.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 804; 1m, 1f, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 2, MZUESC 812. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, West Indies, Central America, Venezuela, and Brazil (Maranho to Santa Catarina) (Melo, 1996, as U. thayeri). Ecological notes: In the intertidal, on mud, frequently in the shaded area of the mangrove. Rarely on sand-mud substrata on the edge of the mangrove near the Restinga forest. Salinity range: 4-35. Previous records in Bahia: Uca thayeri Rathbun (1918), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations); Almeida et al. (2006), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Uca (Minuca) vocator (Herbst, 1804) Material examined: See material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Gulf of Mexico, Central America, West Indies, northern South America, and Brazil (Pernambuco to Santa Catarina) (Melo, 1996). Ecological notes: In estuaries, in damp mud among mangrove trees. Also recorded in parts of the rivers beyond the mangrove limits (Melo, 1996, as U. vocator). Previous records in Bahia: Uca vocator Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Uca (Uca) maracoani (Latreille, 1802) Material examined: 5m, 2f, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1277; 4m, 2f, 02.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, River Oritiba, MZUESC 1285; 1m, 08.V.2008, Una, Comandatuba Village, MZUESC 1254; 15m, 2f, 18.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Arraial d'Ajuda, MZUESC 949; 5m, 28.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, St. 1, MZUESC 969; 2m, 29.VIII.2007, Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3, MZUESC 970; 6m, 2f, 30.VIII.2007, Caravelas, Pontal do Sul, MZUESC 971; 4m, 1f, 17.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 792. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Paran)
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(Melo, 1996, as U. maracoani; Barros et al., 1997b, as U. maracoani). Ecological notes: Always on mud, frequently found close to the level of the maximum low tide. Salinity range: 4-38. Previous records in Bahia: Uca maracoani Rathbun (1918), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations) and Porto Seguro (Thayer Exp., St. 102); Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Uca (Uca) maracoani maracoani Crane (1975), Salvador, Plataforma (Salvador), Itaparica, and Porto Seguro. Family Ucididae tevi, 2005 Ucides cordatus (Linnaeus, 1763) Material examined: 2m, 1f, 18.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, Arraial d'Ajuda, MZUESC 957; 2m, 18.III.2007, Mucuri, Mucuri River, St. 1, MZUESC 794. See also material cited by Almeida et al. (2006). Distribution: Western Atlantic: Florida, Gulf of Mexico, Central America, West Indies, northern South America, and Brazil (Par to Santa Catarina) (Melo, 1996). Ecological notes: In the intertidal zone, excavating its burrows in mud substrata, generally among mangrove roots (Melo, 1996). Also occurs upstream, past the limit of the mangrove in water that is probably fresh, as observed in the Almada River in Ilhus, where a specimen was collected together with Armases rubripes and Uca (Minuca) mordax. At the same point, Cardisoma guanhumi was also observed. Salinity range: 12-16. Previous records in Bahia: Uca cordata Smith (1869). Ucides cordatus Rathbun (1918), Plataforma (Salvador, Hartt Explorations); Almeida et al. (2006) and Bento et al. (2007), Ilhus; Almeida & Coelho (2008). Remarks: The use of this crab as food by the Native Americans and some of its biological aspects are described in the Tratado Descritivo do Brasil em 1587. Gabriel de Sousa mentioned the species as ua (see Tavares, 1993). Superfamily Pinnotheroidea De Haan, 1833 Family Pinnotheridae De Haan, 1833 Subfamily Pinnothereliinae Alcock, 1900 Austinixa aidae (Righi, 1967) (Fig. 6) Material examined: 1m, 1f, 07.IX.2004, Ilhus, Milionrios Beach, MZUESC 416; 4m, 7f, 06.V.2008, Canavieiras, Atalaia Beach, southern Atalaia Island,
MZUESC 1235; 6m, 6f, 2juv, 07.V.2008, Canavieiras, Atalaia Beach, northern Atalaia Island, MZUESC 1236; 1m, 2f, 09.III.2008, Belmonte, Mojiquiaba Beach, MZUESC 1192; 9m, 14f, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1124. Distribution: Western Atlantic: Trinidad and Tobago to Brazil (So Paulo) (Coelho, 1997, as Pinnixa aidae; Bezerra et al., 2006). Ecological notes: In burrows on sand beaches. A specimen was collected in a burrow of Anomalocardia brasiliana (Gmelin, 1791) (Bivalvia: Veneridae) (Atalaia Beach, Canavieiras). Among potential callianassid hosts are Biffarius fragilis (Biffar, 1970), Callichirus major (Say, 1818), and Lepidophthalmus siriboia Felder & Rodrigues, 1993, collected at the same site where specimens of A. aidae were obtained. Salinity range: 35-40. Previous records in Bahia: None. Austinixa leptodactyla (Coelho, 1997) (Fig. 7) Material examined: 2m, 4f, 23.XI.2007, Prado, Cumuruxatiba Beach, MZUESC 1077. Distribution: Western Atlantic: Brazil (Par to Bahia) (Coelho, 1997, as Pinnixa leptodactyla; this study). Ecological notes: The material was collected in burrows of an unidentified, probably callianassid host, in the intertidal of a sand beach, at a salinity of 35. Two potential hosts are Biffarius fragilis and Lepidophthalmus siriboia, also collected from burrows at Cumuruxatiba Beach. According to Coelho (1997), the species is found from the intertidal to 39 m, in polychaete and callianassid tubes, in areas under the influence of river discharge. Previous records in Bahia: None. Remarks: The southern distribution of A. leptodactyla, endemic to the Brazilian coast, is enlarged from Sergipe to Bahia (Prado, Cumuruxatiba Beach, 170618.6S, 391050.4W). Pinnixa sayana Stimpson, 1860 Material examined: 1m, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 750. Distribution: Western Atlantic: Massachusetts to North Carolina, Florida, Gulf of Mexico, and Brazil (Amap to Rio Grande do Sul) (Melo, 1996). Ecological notes: In the intertidal, in burrows on mud, at a salinity of 24. Probably associated with the callianassid Lepidophthalmus siriboia, obtained at the same station. According to Coelho (1997), P. sayana occurs from shallow waters to 80 m, on mud and sand
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Figure 6. Austinixa aidae (Righi, 1967), male (Carapace Width = 6.7 mm) from Cumuruxatiba Beach, Prado, Bahia, Brazil (MZUESC 1124). a) Dorsal view, b) detail of carapace. Photos by LEA Bezerra. Figura 6. Austinixa aidae (Righi, 1967), macho (ancho del caparazn = 6,7 mm) de la Playa de Cumuruxatiba, Prado, Bahia, Brasil (MZUESC 1124). a) Vista dorsal, b) detalle del caparazn. Fotos de LEA Bezerra.
Figure 7. Austinixa leptodactyla (Coelho, 1997), male (Carapace Width = 6 mm) from Cumuruxatiba Beach, Prado, Bahia, Brazil (MZUESC 1077). a) Dorsal view, b) detail of carapace, c) fronto-orbital region. Photos by LEA Bezerra. Figura 7. Austinixa leptodactyla (Coelho, 1997), macho (ancho del caparazn = 6 mm) de la Playa de Cumuruxatiba, Prado, Bahia, Brasil (MZUESC 1077). a) Vista dorsal, b) detalle del caparazn, c) regin fronto-orbital. Fotos de LEA Bezerra.
bottoms in areas under the influence of river discharge, frequently in tubes of Chaetopterus Cuvier, 1827. Previous records in Bahia: Coelho (1997), 124385S (sic), 380550W; Almeida et al. (2007a), Camamu Bay; Almeida & Coelho (2008). Subfamily Pinnotherinae De Haan, 1833 Dissodactylus crinitichelis Moreira, 1901 (Fig. 8) Material examined: 1m, 18.V.2007, Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach (reef), MZUESC 943.
Distribution: Western Atlantic: North Carolina, Florida, Gulf of Mexico, West Indies, northern South America, Brazil (Par to Rio Grande do Sul), and Argentina (Melo, 1996). Ecological notes: The only specimen collected was found on the oral surface of Encope emarginata (Leske, 1778) (Echinoidea: Mellitidae) (Fig. 8), on a sand bottom, at a salinity of 39. It has been recorded on fine sand, coral, and broken-shell bottoms, in Halodule meadows, and in association with echinoderms of the genera Encope L. Agassiz, 1841 and Clypeaster Lamarck, 1801 (Melo, 1996). Previous records in Bahia: Dissodactylus crinitichelis Coelho & Ramos (1972); Gouva
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Figure 8. a) Dissodactylus crinitichelis Moreira, 1901, male (Carapace Width = 5.9 mm) from Coroa Vermelha Beach, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brazil (MZUESC 943), b) Dissodactylus crinitichelis on the oral surface of the echinoderm Encope emarginata (Leske, 1778), Coroa Vermelha Beach, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brazil. Photos by LEA Bezerra. Figura 8. a) Dissodactylus crinitichelis Moreira, 1901, macho (ancho del caparazn = 5,9 mm) de la Playa de Coroa Vermelha, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brasil (MZUESC 943), b) Dissodactylus crinitichelis en el superficie oral del equinodermo Encope emarginata (Leske, 1778), Playa de Coroa Vermelha, Santa Cruz Cabrlia, Bahia, Brasil. Fotos de LEA Bezerra.
(1986b), Salvador; Barreto et al. (1993); Young & Serejo (2005), Abrolhos Bank (RAP, St. 3, 4 and 20); Almeida & Coelho (2008). Dissodactilus crinitichelis (misspelled) Gouva (1986a), Salvador. Fabia byssomiae (Say, 1818) (Fig. 9) Material examined: 1f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 1095. Distribution: Western Atlantic: Florida, Cuba, and Brazil (Bahia, and from Rio de Janeiro to Rio Grande do Sul) (Campos, 1996; Melo, 2008; this study). Ecological notes: From 5 to 25 m, on mud, sand, and shell bottoms. In Brazil, it has been recorded in association with the bivalves Anadara Gray, 1847 and Glycymeris Costa, 1778 (Melo, 2008), and in the northern hemisphere with Hiatella arctica (Linnaeus, 1767) and Anadara notabilis (Rding, 1798) (Campos, 1996). The specimen examined was collected within the mantle cavity of Macoma constricta (Bruchiere, 1792) (Bivalvia: Tellinidae) (new host record), on a mud bottom, at a salinity of 24. Previous records in Bahia: None. Remarks: Melo (2008), listing the brachyurans from Ilha Grande, Rio de Janeiro, mentioned the occurrence of F. byssomiae in that region. However, Melo did not discuss the possible synonymy with F. emiliai (Melo, 1971). The status of the latter species in the western Atlantic is still unclear (Dr. E. Campos, pers. comm.). Fenucci (1975) found a pair of pinnotherids in a bivalve of the genus Glycymeris. The female specimen
was identified as F. insularis, and the male as F. emiliai, both described by Melo (1971). Based on the third pair of maxillipeds and on the shape of the ambulatory legs, Fenucci (1975) concluded that the two specimens were conspecific. After an analysis of the type material of Melos (1971) species, Fenucci (1975) concluded that the holotype of F. emiliai was in fact the male of F. insularis. As F. emiliai, in Melos (1971) publication, had been treated before F. insularis, the former species had priority over the latter, being considered its senior synonym. Later, Martins & DIncao (1996) pointed out that both species should be recognized as valid, after they examined a male specimen of F. insularis. These authors commented that the male of this species was very similar to the female, differing from it by having the abdomen smaller than the sternum. The characterization of the male gonopods was incomplete, because the first pair had the tip damaged. According to Dr. E. Campos (pers. comm.) the supposed male of F. insularis described and figured by Martins & DIncao (1996) is a subadult female (females and males in the genus Fabia Dana, 1851 are sexually dimorphic), and their conclusions were therefore not scientifically supported. Campos (1996), in his partial revision of Fabia, commented that F. byssomiae, of which only the female is known, and F. emiliai are morphologically very similar, and suggested that the latter could represent a hitherto unrecognized junior synonym of the former. However, the supposed synonymy between F. byssomiae and F. emiliai suggested by Campos (1996) was based on the descriptions available at that time (Dr. E. Campos,
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Figure 9. Fabia byssomiae (Say, 1818), female (Carapace Length x Carapace Width = 5.2x6.1 mm) from Taipus de Dentro, Mara, Bahia, Brazil (MZUESC 1095). a) left chela, inner surface, b) right chela, outer surface, c) right chela, outer surface, d) right pereiopod 3, e) right pereiopod 3, detail of dactylus and propodus, f) left pereiopod 3, g) right pereiopod 2, detail of dactylus and propodus, h) right maxilliped 3, outer surface, i) right maxilliped 3, inner surface. Figs. h-i: setae omitted. Scale bars: a-g = 1 mm; h-i = 0.5 mm. Figura 9. Fabia byssomiae (Say, 1818), hembra (largo del caparazn x ancho del caparazn = 5.2x6.1 mm) de Taipus de Dentro, Mara, Bahia, Brasil (MZUESC 1095). a) quela izquierda, superficie interna, b) quela derecha, superficie externa, c) quela derecha, superficie externa, d) pereiopodo 3, derecho, e) pereiopodo 3, derecho, detalle del dctilo y propodo, f) pereiopodo 3, izquierdo, g) pereiopodo 2, derecho, detalle del dctilo y ropodo, h) maxilpedo 3, derecho, superficie externa, i) maxilpedo 3, derecho, superficie interna. Figs. h-i: cerdas omitidas. Escalas: a-g = 1 mm; h-i = 0,5 mm.
pers. comm.). After the publication of his 1996 article, Campos has recognized some possible differences between these two species based on the figures available (the carapace in F. byssomiae is sub-circular and the abdomen is not posteriorly produced, whereas in F. emiliai the carapace is sub-quadrate and the abdomen is posteriorly produced) (Dr. E. Campos, pers. comm.). The specimen from southern Bahia (CLxCW = 5.2x6.1 mm), although it had suffered damage to the carapace and abdomen before its fixation, has a sub-circular carapace, with two
longitudinal grooves that originate from the superior margin of the orbit. The abdomen is not posteriorly produced. The shape of the third maxilliped is as represented by Campos (1996, p. 1160, fig. 1b) for F. byssomiae (Figs. 9h-9i). The cutting edge of the dactylus of the cheliped is armed with a strong proximal tooth (Figs. 9a-9c). The third pair of pereiopods is asymmetrical: the right is longer than the left, because their articles are proportionally longer (Fig. 9d, 9f). Thus, our specimen matches the main characteristics of F. byssomiae. In the Systema
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Brachyurorum, Ng et al. (2008) considered both species as synonyms, perhaps following Campos (1996) proposal. It is possible that Melo (2008) referred the species from Ilha Grande to F. byssomiae, following Campos (1996) suggestion and Ng et al. (2008). Collection and description of the males is highly important to clarify the taxonomic status of these species, because the shape of the abdominal somites and the telson are unique in each species within the genus Fabia. Zaops ostreus (Say, 1817) Material examined: 1m, 1f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 1096; 3m, 4f, 11.XI.2006, Mara, Taipus de Dentro, MZUESC 1336; 2f, 17.V.2007, Porto Seguro, Buranhem River, near harbor, MZUESC 1337; 3m, 3f, 01.VIII.2008, Cair, Boipeba Island, Triana River, MZUESC 1338; 5m, 7f, 02.VIII.2008, Cair, Oritiba River, Boipeba Island, MZUESC 1339. Distribution: Western Atlantic: Massachusetts to Florida, Gulf of Mexico, West Indies, and Brazil (Cear to Santa Catarina) (Melo, 1996, as Z. ostreum; Bezerra et al., 2006, as Z. ostreum). Ecological notes: All individuals were collected in the mantle cavity of Crassostrea rhizophorae. Salinity range: 4-24. Also found in association with the bivalves Crassostrea virginica (Gmelin, 1791), Anomia simplex Orbigny, 1842, Mytilus edulis (Orbigny, 1846), and Pecten sp. Occasionally in polychaete tubes, mainly Chaetopterus variopedatus (Renier, 1804) (Powers, 1977; Melo, 1996). Previous records in Bahia: Zaops ostreum Martins & DIncao (1996), Itaparica Island; Almeida & Coelho (2008). Patterns of Distribution Based on the patterns of geographical distribution proposed by Melo (1985), the 16 anomurans collected have amphi-American (n = 2), circumtropical (n = 1), or western Atlantic (n = 13) longitudinal patterns of distribution (Table 1). Among the western Atlantic species, the majority have a latitudinal distribution of the Antillean pattern (8 species), but the Central-South American (n = 2), Brazil endemic (n = 2), and Virginian (n = 1) patterns are also represented (Table 1). The 68 brachyurans obtained fit into four patterns of longitudinal distribution: amphi-American (n = 2), amphi-Atlantic (n = 6), circumtropical (n = 2), and western Atlantic (n = 57) (Table 2). A single nonindigenous species has been reported from the Bahia coast, Charybdis hellerii (see discussion in the
Taxonomy section). Possible means of introduction of this portunid in the western Atlantic have been exhaustively discussed (Campos & Trkay, 1989; Lemaitre, 1995; Tavares & Mendona Jr., 1996, 2004; Tavares & Amouroux, 2003). Among the western Atlantic species, a greater part have the Antillean pattern of latitudinal distribution (26 species). The other species represented are Carolinian (n = 14), Central-South American (n = 8), Virginian (n = 6), or endemic to Brazil (n = 4) (Table 2). DISCUSSION Of the 53 species of Anomura known from Bahia (Almeida, 2009), ranging from the intertidal to the deep continental slope, only 16 were recorded in this study. None of them represents a new record for the fauna of the state. Almeida & Coelho (2008) reviewed the brachyuran fauna of Bahia and listed a total of 162 species for the states coast, ranging from the intertidal to bathyal waters. To this list are added the species Sotoplax robertsi (Almeida et al., 2008a), Homologenus rostratus A. Milne-Edwards, 1880 (Homoloidea: Homolidae), and Rochinia crassa Tavares, 1991 (Majoidea: Epialtidae), the last two not included by Almeida & Coelho (2008) but reported by Serejo et al. (2007). In this study, Uca (Leptuca) cumulanta, Austinixa aidae, A. leptodactyla, and Fabia byssomiae are reported for the first time. Thus, the brachyuran fauna of Bahia is currently composed of 169 species. Almost 30% of the brachyuran species reported for the Bahia coast have their southern limits of distribution in the western Atlantic between the states of Bahia and Rio de Janeiro, suggesting that this area constitutes a transition zone between the Brazilian and Paulista zoogeographic provinces (Almeida & Coelho, 2008). The deepening and regression of coralline algae bottoms that occurs to the south of Abrolhos (Kempf, 1970, 1971) certainly acts as a thermal and edaphic barrier to a certain group of species adapted to this type of substratum, limiting their distribution. Almeida & Coelho (2008) also commented on the possible influence of the belt formed by the relatively large watersheds on this part of the Brazilian coast, such as those of the rivers Jequitinhonha, Pardo, Doce, and Paraba do Sul, as a seasonally limiting factor of distribution for stenohaline species. However, this region seems to have little zoogeographical importance for the coastal species reported in this study, since only 10 species (two anomurans and eight brachyurans) have their southern limits of distribution
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Table 1. Anomuran crabs collected in southern Bahia, their distribution patterns, and the northern and southern limits of their distributions in the western Atlantic Ocean. Tabla 1. Cangrejos anomuros recolectados en el sur de Bahia, sus patrones de distribucin, y lmites norte y sur en el Ocano Atlntico Occidental. Species Megalobrachium mortenseni Megalobrachium soriatum Albunea paretii Clibanarius sclopetarius Calcinus tibicen Clibanarius antillensis Emerita portoricensis Lepidopa richmondi Pagurus brevidactylus Pagurus criniticornis Megalobrachium roseum Minyocerus angustus Petrolisthes armatus Pachycheles greeleyi Pisidia brasiliensis Clibanarius vittatus Distribution pattern Amphi-American Amphi-American Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Central-South American Central-South American Circumtropical Endemic Endemic Virginian Continuous Northern limit West Indies North Carolina Florida Florida Florida Florida Florida West Indies Florida West Indies Central America Central America North Carolina Par Par Virginia Southern limit So Paulo So Paulo Rio Grande do Sul Santa Catarina Santa Catarina Santa Catarina Bahia Santa Catarina Santa Catarina Southern Patagonia So Paulo Santa Catarina Santa Catarina Esprito Santo So Paulo Santa Catarina
corresponding to this stretch of Brazilian coast (see Tables 1 and 2). For 74 of the 84 species studied, the southern limit of distribution in the western Atlantic is located in the Argentinean and Paulista provinces (between So Paulo and the Argentina coast), which are influenced in winter by the cold waters of the Malvinas Current, the Plate River discharge, and the Subtropical Convergence (Melo, 1990; Melo Filho, 2006). Thus, this region represents a thermal barrier to the southward progression of these southern species in the western Atlantic. According to Coelho et al. (1978), each province in the southern hemisphere has an equivalent in the northern hemisphere, and the Antillean and Brazilian provinces are equivalent, especially due to the similar climate (low annual thermal gradient). Just over 40% of species collected in the study area (part of the Brazilian Province) have latitudinal patterns of distribution of the Antillean type, showing the close relationship between these two tropical faunas. However, considering the totality of the decapod fauna from the western Atlantic, the number of species from the Caribbean region is almost double that found in the Brazilian province (including the Guianas region), the second most species-rich province (Boschi, 2000). The marine fauna of tropical America derived from the Tertiary Caribbean province, which included the eastern tropical Pacific to the formation of the Panama Isthmus at the end of the Pliocene. The speciation events that took place after the final closing
of the isthmus there about three million years ago, combined with the displacement of warm-water species from north to south during the Pliocene (from Florida, for example), may explain the large concentration of species in the Antilles (Werding et al., 2003). Among the western Atlantic species, a contingent of 22 species of the 70 studied (31.4%) have a disjunct distribution, including Virginian, Carolinian, and Antillean species (Tables 1 and 2). The gap in the distribution of these species corresponds at least to the Guianas region, mainly characterized by the predominance of soft bottoms (mud and sand), strongly influenced by freshwater discharge from major rivers of the Equatorial region, such as the Orinoco, Amazon, and Tocantins (Coelho, 1969; Coelho & Ramos, 1972). In this case, the gap in the species distributions would be due to ecological causes. On the other hand, this gap may represent an artifact. The composition of the crustacean fauna of this coastal area remains less known, and perhaps some of the species considered disjunct, in fact occur in the Guianas region although they have not yet been collected there. Another factor to be considered is that some of the species with disjunct distributions may represent pairs of cryptic species, which are common in the marine environment, including some decapod groups (see Knowlton, 1986, 1993; Anker, 2001; Machordom & Macpherson, 2004; Asakura & Watanabe, 2005, Hiller
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Table 2. Brachyuran crabs collected in southern Bahia, their distribution patterns, and the northern and southern limits of their distribution in the western Atlantic Ocean. Tabla 2. Cangrejos braquiuros recolectados en el sur de Bahia, sus patrones de distribucin, y lmites norte y sur en el Ocano Atlntico Occidental. Species Aratus pisonii Pilumnus reticulatus Cataleptodius floridanus Menippe nodifrons Pachygrapsus gracilis Pachygrapsus transversus Troglocarcinus corallicola Xanthodius denticulatus Acantholobulus bermudensis Acantholobulus caribbaeus Achelous tumidulus Armases angustipes Callinectes danae Callinectes exasperatus Cardisoma guanhumi Eurytium limosum Goniopsis cruentata Hepatus pudibundus Ocypode quadrata Panopeus americanus Panopeus lacustris Sesarma curacaoense Uca (Minuca) rapax Uca (Minuca) thayeri Uca (Minuca) vocator Uca (Uca) maracoani Ucides cordatus Epialtus bituberculatus Fabia byssomiae Mithrax hemphilli Panopeus harttii Panopeus rugosus Uca (Leptuca) leptodactyla Uca (Minuca) burgersi Callinectes bocourti Callinectes marginatus Callinectes ornatus Dissodactylus crinitichelis Eriphia gonagra Inachoides forceps Moreiradromia antillensis Panopeus occidentalis Pitho lherminieri Eurypanopeus abbreviatus Macrocoeloma trispinosum Distribution pattern Amphi-American Amphi-American Amphi-Atlantic Amphi-Atlantic Amphi-Atlantic Amphi-Atlantic Amphi-Atlantic Amphi-Atlantic Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Continuous Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Antillean Disjunct Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Continuous Carolinian Disjunct Carolinian Disjunct Northern limit Florida West Indies Florida Florida Gulf of Mexico Massachusetts Florida Florida Florida West Indies Florida Mexico Florida Florida Florida Florida Florida Georgia Florida Florida Florida Florida Florida Florida West Indies West Indies Florida Florida Florida Florida Florida Florida Florida Florida North Carolina North Carolina North Carolina North Carolina North Carolina North Carolina North Carolina North Carolina North Carolina South Carolina North Carolina Southern limit So Paulo Ro Negro Province Rio Grande do Sul Santa Catarina Argentina Uruguay So Paulo So Paulo Santa Catarina Rio Grande do Sul So Paulo Santa Catarina Rio Grande do Sul Santa Catarina So Paulo Santa Catarina Santa Catarina Rio Grande do Sul Uruguay Rio Grande do Sul Rio de Janeiro Bahia Santa Catarina Santa Catarina Santa Catarina Paran Santa Catarina So Paulo Rio Grande do Sul Rio de Janeiro Santa Catarina Rio Grande do Sul Santa Catarina So Paulo Rio Grande do Sul So Paulo Rio Grande do Sul Buenos Aires Prov. Santa Catarina Rio de Janeiro Rio Grande do Sul Rio Grande do Sul So Paulo Rio Grande do Sul So Paulo
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Species Microphrys bicornutus Mithraculus forceps Pilumnus dasypodus Acantholobulus schmitti Armases rubripes Austinixa aidae Notolopas brasiliensis Pelia rotunda Sesarma rectum Uca (Leptuca) cumulanta Uca (Minuca) mordax Cyclograpsus integer Elamena gordonae Acathonyx dissimulatus Austinixa leptodactyla Chasmocarcinus arcuatus Mithrax braziliensis Pinnixa sayana Arenaeus cribrarius Callinectes sapidus Hexapanopeus angustifrons Zaops ostreus
Distribution pattern Carolinian Disjunct Carolinian Disjunct Carolinian Disjunct Central-South American Central-South American Central-South American Central-South American Central-South American Central-South American Central-South American Central-South American Circumtropical Circumtropical Endemic Endemic Endemic Endemic Virginian Continuous Virginian Disjunct Virginian Disjunct Virginian Disjunct Virginian Disjunct
Northern limit North Carolina North Carolina North Carolina Cear Central America Trinidad Colombia Par West Indies Central America Gulf of Mexico Florida Sergipe Maranho Par Amap Piau Massachusetts Massachusetts Massachusetts Massachusetts Massachusetts
Southern limit Rio Grande do Sul Santa Catarina Santa Catarina Buenos Aires Prov. Buenos Aires Prov. So Paulo So Paulo Ro Negro Province Santa Catarina Rio de Janeiro So Paulo Rio Grande do Sul Bahia So Paulo Bahia Esprito Santo So Paulo Rio Grande do Sul Buenos Aires Prov. Rio Grande do Sul Santa Catarina Santa Catarina
et al., 2006; Rodrguez et al., 2006). Based on the distribution of reef fishes, for example, Floeter & Gasparini (2000) suggested the recognition of two provinces in the western Atlantic. To the north, the Northwest Atlantic province (or Caribbean expanded), including from the Florida east coast to Cape Hatteras and Bermuda, and the Brazilian province to the south, extending to the southeast of Brazil and separated from the Caribbean by the freshwater barrier formed by the mouth of the Amazon River. The rate of endemism of the Brazilian province is high (about 18%) for this shallow-water species group. The Amazon barrier acts as a primary barrier in relation to the dispersal of shallow-water reef organisms, and is so effective for reef fishes that only some species associated with sponge bottoms in the ocean waters can overcome it (Collette & Rtzler, 1977; Floeter & Gasparini, 2000). This conclusion is also applicable to the distribution of porcellanid crabs in the western Atlantic, since few intertidal and shallow subtidal species occur on both sides of this barrier (Werding et al., 2003). Among the species with disjunct distributions reported in this study, some are abundant in shallow-water environments where hard substrata occur, such as the anomurans Calcinus tibicen and
Clibanarius antillensis, and the brachyurans Epialtus bituberculatus, Microphrys bicornutus, Pilumnus dasypodus, Eurypanopeus abbreviatus, and Panopeus harttii, for which the river discharge in the Guianas region may represent an ecological barrier, restricting gene flow and perhaps leading to speciation. Many of these belong to taxa that require extensive taxonomic revision (e.g., Pilumnidae, Panopeidae), especially given the context of the existence of cryptic species in several groups of marine crustaceans. Thus, it is to be expected in the coming years that the study of cryptic biodiversity, supported by detailed morphological examination of specimens throughout their ranges and the use of molecular tools, will allow the description of numerous new taxa for science. In agreement with Tavares (2004), the major part of the carcinological collections in Brazil is quite recent and these samples still have to be properly studied. As a result, few Brazilian specimens have been compared with material from other geographical areas. On several recent occasions, when comparative material from outside Brazil was available, the Brazilian specimens that had been considered to be identical to those from the Caribbean proved to belong to new species (Tavares, 2004).
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ACKNOWLEDGEMENTS To the Universidade Estadual de Santa Cruz for finnancing the project Diversidade de Crustceos do Sudeste e Sul da Bahia, Brasil: I. Ambientes Costeiros (20062009). To Dr. Petrnio Alves Coelho for supervising the Doctoral thesis of the first author. To Dr. Ernesto Campos (Universidad Autnoma de Baja California, Mexico) for his criticisms on the section on Fabia byssomiae. The cnidarians and the specimen of Encope emarginata were identified by Dr. Carlos Daniel Perez (UFPE) and Dr. Erminda Couto (UESC), respectively. To Dr. Janet W. Reid and Dr. Erich Rudolph for assistance with the English and Spanish text, respectively. To Felipe Souza Gudinho, Leandro Silva Oliveira, and M.Sc. Jesser Fidelis de Souza-Filho for the invaluable support in the field activities. LEAB thanks PNPD/CAPES for providing a post-doc scholarship. The IBAMA (Instituto Brasileiro do Meio-Ambiente e dos Recursos Naturais Renovveis) granted collecting permits. REFERENCES
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Acupe River, St. 5, Acupe River tributary Acupe River, St. 6, mouth of Acupe River Almada River
150458.6S; 385953.4W 150541S; 385950W not available
Almada River, St. 2, mouth of Almada River Almada River, St. 3, So Miguel
144627.2S; 390314.8W 144540.9S; 390339.4W
371
Locality/Station Almada River, St. 5 Almada River, St. 6 Almada River, St. 7 (apparently without tidal influence) Cachoeira River, bank near 2 de Julho Avenue Cachoeira River, bank near Lomanto Jnior Avenue Cachoeira River, bank near Sapetinga Avenue Cachoeira River, Cristo Beach Cachoeira River, locality of Banco da Vitria Cachoeira River, Maramata Beach Cachoeira River, St. 1, near ETE (Ilhus sewage treatment station), trawl Cachoeira River, St. 2, trawl Cachoeira River, St. 3, trawl Cachoeira River, St. 4, trawl Cachoeira River, St. 5, trawl
Coordinates 144330.3S; 390402.4W 144106.5S; 390432.0W 144030.6S; 390443.5W 144805.4S; 390201.5W 144831.1S; 390208.3W 144840.9S; 390221.1W 144822.9S; 390155.0W 144705.0S; 391613.5W 144828.7S; 390133.3W 144728.8S; 390545.3W 144800.7S; 390529.8W 144757.9S; 390451.2W 144815.6S; 390422.3W 144851S; 390327.4W 144849.9S; 390319W and 144851.5S; 390228.1W 144857.3S; 390230.5W 144810S; 390212.3W 145251.0S; 390134.9W 144800.1S; 390331.8W 143505.6S; 390310.5W
Species collected Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus rugosus, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri, U. (Uca) maracoani, Ucides cordatus Sesarma rectum, Uca (Minuca) mordax, Ucides cordatus Armases rubripes, Cardisoma guanhumi (not collected), Uca (Minuca) mordax, Ucides cordatus Callinectes exasperatus, C. marginatus, Clibanarius sclopetarius, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris Panopeus lacustris Callinectes danae, C. exasperatus, C. marginatus, Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Uca (Leptuca) leptodactyla, Ucides cordatus Callinectes danae, Clibanarius sclopetarius, C. vittatus, Uca (Leptuca) leptodactyla Cardisoma guanhumi Callinectes marginatus, Clibanarius antillensis, C. sclopetarius, C. vittatus, Eurypanopeus abbreviatus, Pachygrapsus gracilis, P. transversus, Panopeus lacustris, Petrolisthes armatus, Uca (Leptuca) leptodactyla Callinectes bocourti Callinectes danae, C. sapidus Callinectes bocourti C. danae, Panopeus rugosus Acantholobulus caribbaeus, Callinectes danae, Pachygrapsus gracilis, Panopeus occidentalis, P. rugosus Callinectes danae, C. exasperatus, C. sapidus Acantholobulus caribbaeus, Callinectes danae, Clibanarius vittatus, Pachygrapsus gracilis Acantholobulus caribbaeus, Callinectes danae, C. ornatus, Charybdis hellerii Acantholobulus caribbaeus, A. schmitti, Aratus pisonii, Callinectes danae, C. ornatus, Clibanarius vittatus, Panopeus occidentalis, Pisidia brasiliensis Eurytium limosum, Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Sesarma curacaoense, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri Callinectes danae Aratus pisonii, Armases angustipes, A. rubripes, Callinectes exasperatus, Cyclograpsus integer, Eurytium limosum, Goniopsis cruentata, Ocypode quadrata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, P. occidentalis, Sesarma curacaoense, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) rapax, U. (M.) thayeri, Ucides cordatus
Cachoeira River, St. 6, trawl Cachoeira River, St. 7, Lomanto Jnior Bridge, trawl Cachoeira River, St. 8, Pontal, trawl Cururupe River Fundo River, St. 1
Mamo River
372
Locality/Station Parque Municipal da Boa Esperana, Ribeiro Iguape Santana River, St. 1, trawl Santana River, St. 2, trawl Santana River, St. 3, trawl Santana River, St. 4, trawl Santana River Santana River
Coordinates 144701.3S; 390349.6W 145108.1S; 390359.8W 145104S; 390337.5W 145035.8S; 390245.1W 145014.4S; 390239.2W 143720.8S; 390832.5W 144955.4S; 390255.3W 143006.7S; 390229.4W
Species collected Aratus pisonii, Armases angustipes, A. rubripes, Cardisoma guanhumi, Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus rugosus, Sesarma rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri, Ucides cordatus Callinectes bocourti Acantholobulus caribbaeus Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, P. occidentalis Acantholobulus caribbaeus, Callinectes bocourti, C. danae, C. exasperatus Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Uca (Minuca) thayeri Uca (Minuca) rapax Aratus pisonii, Callinectes danae, C. marginatus, Clibanarius sclopetarius, Eurytium limosum, Goniopsis cruentata, Ocypode quadrata, Pachygrapsus gracilis, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri
Sargi River
List of marine stations (in alphabetical order): Locality/Station Acupe Beach Coordinates 150526.6S; 385946.6W 145552S; 390059W 145610.2S; 390053.0W 145632.8S; 390043.3W 145842.8S; 390006.8W 144650.2S; 390244.3W 144948.2S; 390930.3W 145223.9S; 390124W 144900.6S; 390126.1W 143023.3S; 390205.3W Species collected Arenaeus cribrarius, Ocypode quadrata Acanthonyx dissimulatus, Arenaeus cribrarius, Calcinus tibicen, Callinectes marginatus, Cataleptodius floridanus, Clibanarius antillensis, C. sclopetarius, Eriphia gonagra, Menippe nodifrons, Microphrys bicornutus, Moreiradromia antillensis, Pachygrapsus transversus, Xanthodius denticulatus Emerita portoricencis, Lepidopa richmondi Arenaeus cribrarius, Calcinus tibicen, Clibanarius antillensis, Emerita portoricencis, Eriphia gonagra, Pachygrapsus transversus Callinectes marginatus, Menippe nodifrons, Pachygrapsus transversus Callinectes marginatus, C. ornatus, Clibanarius sclopetarius, Eriphia gonagra, Eurypanopeus abbreviatus, Pachygrapsus transversus Albunea paretti, Austinixa aidae, Emerita portoricencis, Lepidopa richmondi Arenaeus cribrarius, Callinectes marginatus, Eriphia gonagra, Pachygrapsus transversus Microphrys bicornutus, Pachygrapsus transversus Arenaeus cribrarius, Ocypode quadrata
Back-door Beach, Olivena
Back-door Beach, near Hotel Vilage Back-door, Olivena Batuba Beach, Olivena Jair Beach, Olivena Malhado Beach Milionrios Beach Milionrios Beach, Morro dos Navegantes Milionrios Beach, sandstone reef in front of Opaba Hotel Sargi River (Sargi Beach)
373
Locality/Station
Coordinates 145732.5S; 390021.5W
Species collected Acanthonyx dissimulatus, Calcinus tibicen, Callinectes marginatus, Cataleptodius floridanus, Clibanarius antillensis, C. sclopetarius, Eriphia gonagra, Eurypanopeus abbreviatus, Lepidopa richmondi, Pachygrapsus gracilis, P. transversus, Panopeus occidentalis, Uca (Leptuca) leptodactyla
Sirihyba Beach, Olivena
2. List of stations of the project Diversidade de Crustceos do Sudeste e Sul da Bahia, Brasil: Ambientes Costeiros, sponsored by the Universidade Estadual de Santa Cruz, Ilhus. (2006-2008). 2. Listado de estaciones del proyecto Diversidade de Crustceos do Sudeste e Sul da Bahia, Brasil: Ambientes Costeiros, financiado por la Universidade Estatadual de Santa Cruz, Ilhus (2006-2008). Locality/Station Alcobaa, Itanhem River, St. 1 Alcobaa, Itanhem River, St. 2 Alcobaa, Itanhem River, St. 3 Belmonte, Mojiquiaba Beach Belmonte, Mojiquiaba River Cair, Morer Beach, Boipeba Island Cair, Oritiba River, Boipeba Island Cair, Tassimirim Beach, Boipeba Island Cair, Triana River, Boipeba Island Cair, Velha Boipeba Harbor, Boipeba Island Canavieiras, Atalaia Beach, northern Atalaia Island Canavieiras, Atalaia Beach, southern Atalaia Island Canavieiras, Pardo River Coordinates 173324.9S; 391122.8W 173309.9S; 391122.5W 173259.5S; 391134.6W 160510.8S; 385651.7W 160513.8S; 385653.8W 133649.5S; 385416.2W 133549.1S; 385433.2W 133449.6S; 385449.4W 133500.6S; 385549.2W 133500.6S; 385549.2W 153840.5S; 385618.9W 154120.5S; 385542.8W 154133.7S; 385607.0W 153844.8S; 385630.2W Species collected Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Uca (Minuca) thayeri Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, P. rugosus. Sesarma curacaoense, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) burgersi, U. (M.) thayeri Acanthonyx dissimulatus, Austinixa aidae, Calcinus tibicen, Mithrax braziliensis, M. hemphilli, Pachycheles greeleyi Acantholobulus caribbaeus Achelous tumidulus, Calcinus tibicen, Cataleptodius floridanus, Clibanarius antillensis, Eriphia gonagra, Eurypanopeus abbreviatus, Microphrys bicornutus, Pagurus criniticornis, Panopeus harttii, Petrolisthes armatus Aratus pisonii, Callinectes danae, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Uca) maracoani, Zaops ostreus Cataleptodius floridanus, Clibanarius antillensis, Microphrys bicornutus, Panopeus harttii, Pilumnus dasypodus Acantholobulus caribbaeus, Charybdis hellerii, Clibanarius sclopetarius, Pachygrapsus gracilis, Uca (Leptuca) cumulanta, U. (Minuca) thayeri, U. (Uca) maracoani, Zaops ostreus Clibanarius antillensis, Microphrys bicornutus, Pachygrapsus gracilis, Uca (Leptuca) leptodactyla Austinixa aidae Austinixa aidae, Emerita portoricencis Clibanarius sclopetarius, Eurytium limosum, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Sesarma rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) burgersi, U. (M.) rapax, U. (M.) thayeri Acantholobulus caribbaeus, Armases angustipes, A. rubripes, Sesarma rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) burgersi
Canavieiras, Patipe River
374
Locality/Station
Coordinates
Species collected Acantholobulus bermudensis, Callinectes danae, C. exasperatus, C. ornatus, Charybdis hellerii, Clibanarius vittatus, Elamena gordonae, Pachygrapsus gracilis, P. transversus, Panopeus lacustris, Pelia rotunda, Petrolisthes armatus, Pilumnus reticulatus, Uca (Leptuca) cumulanta, U. (L.) leptodactyla, U. (Uca) maracoani Callinectes danae, Charybdis hellerii, Clibanarius vittatus, Megalobrachium mortenseni, Menippe nodifrons, Pachygrapsus gracilis, P. transversus, Petrolisthes armatus, Pilumnus reticulatus, Pisidia brasiliensis Callinectes danae, C. exasperatus, Clibanarius sclopetarius, Pachygrapsus transversus, Petrolisthes armatus, Pisidia brasiliensis, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) rapax, U. (Uca) maracoani Callinectes danae, Charybdis hellerii, Clibanarius vittatus, Hepatus pudibundus, Notolopas brasiliensis, Pagurus criniticornis, Petrolisthes armatus, Pisidia brasiliensis Clibanarius sclopetarius, C. vittatus, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Petrolisthes armatus, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) rapax, U. (Uca) maracoani Cataleptodius floridanus, Clibanarius sclopetarius, Eurypanopeus abbreviatus, Pachygrapsus transversus, Panopeus americanus, P. lacustris Callinectes danae, Clibanarius sclopetarius, C. vittatus Armases angustipes Epialtus bituberculatus Aratus pisonii, Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri Armases angustipes, Eurytium limosum, Pachygrapsus gracilis, Sesarma curacaoense, S. rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) burgersi, U. (M.) rapax Acantholobulus caribbaeus, Aratus pisonii, Panopeus lacustris Clibanarius sclopetarius Acanthonyx dissimulatus, Calcinus tibicen, Callinectes marginatus, Cataleptodius floridanus, Clibanarius antillensis, Epialtus bituberculatus, Eriphia gonagra, Eurypanopeus abbreviatus, Pachygrapsus transversus, Pagurus criniticornis, Petrolisthes armatus Aratus pisonii, Armases angustipes, Callinectes danae, C. marginatus, Clibanarius sclopetarius, Fabia byssomiae, Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Petrolisthes armatus, Pinnixa sayana, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri, Zaops ostreus Callinectes danae Acantholobulus bermudensis, Clibanarius antillensis, Hexapanopeus angustifrons, Pagurus criniticornis Chasmocarcinus arcuatus, Pagurus criniticornis
Caravelas, Caravelas River, St. 1
174439.4S; 391449.7W
Caravelas, Caravelas River, Farol Abrolhos Iate Clube, St. 2
174444.2S; 391431.7W
Caravelas, Caravelas River, Ponta de Areia, St. 3 Caravelas, Caravelas River, Barra de Caravelas, St. 4 Caravelas, Pontal do Sul Itacar, Concha Beach, mouth of Contas River Itacar, Contas River Itacar, Ribeira Beach Mara, Barra Grande (Barra Grande Pier) Mara, Campinho Island, St. 1 Mara, Campinho Island, St. 2 Mara, Mara River Mara, Mara River, Tanque Island Mara, Ponta do Mut
174501.8S; 391340.4W 174416.3S; 391116.3W 174505.6S; 391135.4W 141631.4S; 385914.5W 141638.2S; 385941.7W not available 135326.1S; 385709.4W 135538.1S; 385755.1W 135544S; 385748.8W 140660.2S; 390284.7W 135992.2S; 385817.2W 135248.2S; 385653W
Mara, Taipus de Dentro
135645.4S; 385853.7W not available 140077.1S; 385916.6W 140059.0S; 385915.6W
Mara, Taipus de Fora Beach Mara, Tanque Island, T1 (= Transect 1), Van Veen Mara, Tanque Island, T2 (= Transect 2), Van Veen
375
Locality/Station Mara, Tanque Island, T3 (= Transect 3), Van Veen Mucuri, Mucuri Beach Mucuri, Mucuri River, St. 1, mouth Mucuri, Mucuri River, St. 2, harbor Nova Viosa, Perupe River Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 1 Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 2 Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 2 Nova Viosa, Pontal da Barra, between St. 2 and 3 Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, St. 3, pier Nova Viosa, Pontal da Barra Beach, near St. 3 Porto Seguro, Buranhem River, Arraial d'Ajuda Porto Seguro, Buranhem River, Municipal Pier of Porto Seguro Porto Seguro, Buranhem River, near harbor Porto Seguro, Mut Beach, near mouth of Sabacuzinho River Porto Seguro, Mut Beach (reef)
Coordinates 140047.8S; 385900.5W 180520.7S; 3933'14.6W 1805.633'S; 3933.113'W 180520.7S; 3933'14.6W 175242.0S; 3921'55.7W 175335.7S; 3921'51.2W 175322.7S; 3921'53.5W 175322.7S; 3921'53.5W 175300.9S; 3921'48.2W 175300.9S; 3921'48.2W 175300.9S; 3921'48.2W 162730.6S; 390359.6W 162648.5S; 390340.3W 162714.5S; 390349.9W 162152.2S; 390015.9W 162152.2S; 390015.9W
Species collected Clibanarius sclopetarius Emerita portoricencis Aratus pisonii, Armases angustipes, Callinectes exasperatus, Goniopsis cruentata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Sesarma curacaoense, S. rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri, U. (Uca) maracoani, Ucides cordatus Armases angustipes, A. rubripes, Sesarma rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) rapax, U. (M.) thayeri Aratus pisonii, Armases angustipes, Clibanarius vittatus, Eurytium limosum, Panopeus lacustris, Petrolisthes armatus, Uca (Minuca) burgersi, U. (M.) thayeri Emerita portoricencis Acantholobulus bermudensis, A. schmitti, Clibanarius vittatus, Pachygrapsus transversus, Petrolisthes armatus Acantholobulus bermudensis, Petrolisthes armatus, Pisidia brasiliensis Uca (Leptuca) leptodactyla Acantholobulus bermudensis, Clibanarius vittatus, Elamena gordonae, Megalobrachium roseum, Menippe nodifrons, Pachycheles greeleyi, Petrolisthes armatus, Pilumnus reticulatus, Pisidia brasiliensis Clibanarius vittatus, Pachygrapsus transversus, Petrolisthes armatus Callinectes danae, Clibanarius vittatus, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) thayeri, U. (Uca) maracoani, Ucides cordatus Acantholobulus schmitti, Callinectes danae, Clibanarius sclopetarius, Pachygrapsus gracilis, P. transversus, Panopeus lacustris, Petrolisthes armatus Clibanarius vittatus, Zaops ostreus Callinectes danae, Clibanarius sclopetarius Acantholobulus schmitti, Acanthonyx dissimulatus, Clibanarius antillensis, Epialtus bituberculatus, Eriphia gonagra, Macrocoeloma trispinosum, Microphrys bicornutus, braziliensis, Pagurus Mithraculus forceps, Mithrax criniticornis, Pilumnus reticulatus, Troglocarcinus corallicola Armases angustipes, Callinectes exasperatus, Goniopsis cruentata, Ocypode quadrata, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Sesarma rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) rapax, U. (M.) thayeri Acantholobulus schmitti, Acanthonyx dissimulatus, Austinixa aidae, A. leptodactyla, Callinectes marginatus, Clibanarius antillensis, Microphrys bicornutus, Petrolisthes armatus, Pilumnus dasypodus, Pisidia brasiliensis, Uca (Leptuca) leptodactyla
Prado, Barra do Cahy
170045.0S; 391021.0W
Prado, Cumuruxatiba Beach
170618.6S; 391050.4W
376
Locality/Station Prado, Jucuruu River, St. 1 Prado, Jucuruu River, St. 3
Coordinates 172057.5S; 391257.2W 172133.1S; 391246.6W
Species collected Armases angustipes, Uca (Minuca) rapax Armases angustipes, A. rubripes, Sesarma rectum, Uca (Leptuca) leptodactyla Acantholobulus schmitti, Callinectes ornatus, Clibanarius antillensis, C. sclopetarius, Dissodactylus crinitichelis, Megalobrachium roseum, M. soriatum, Microphrys bicornutus, Minyocerus angustus, Mithraculus forceps, Mithrax braziliensis, Pachycheles greeleyi, Pachygrapsus transversus, Pagurus brevidactylus, P. criniticornis, Panopeus americanus, P. hartti, Petrolisthes armatus, Pilumnus dasypodus, P. reticulatus, Pitho lherminieri, Troglocarcinus corallicola, Uca (Leptuca) leptodactyla Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Uca (Leptuca) leptodactyla Clibanarius vittatus, Pachygrapsus gracilis, Panopeus americanus, P. lacustris, Petrolisthes armatus Inachoides forceps, Megalobrachium roseum, M. soriatum, Menippe nodifrons, Mithrax braziliensis, Notolopas brasiliensis, Pachycheles greeleyi, Panopeus harttii, Pelia rotunda, Pilumnus reticulatus Eurytium limosum, Pachygrapsus gracilis, Panopeus lacustris, Sesarma curacaoense, Uca (Leptuca) leptodactyla, U. (Minuca) rapax, U. (M.) thayeri, U. (Uca) maracoani
Santa Cruz Cabrlia, Coroa Vermelha Beach
161958.5S; 390021.5W
Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River Santa Cruz Cabrlia, Joo de Tiba River, near Santo Andr Beach Santa Cruz Cabrlia, Mouth of Joo de Tiba River (reef)
161638.8S; 390124.4W 161503.9S; 390054.9W 170618.6S; 391050.4W 152109.3S; 385913.6W
Una, Comandatuba Village
Received: 14 January 2010; Accepted: 9 August 2010
Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3): 377-386,Biologa 2010 y cultivo del lenguado chileno (Paralichthys adspersus) DOI: 10.3856/vol38-issue3-fulltext-3
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Review
Revisin sobre aspectos biolgicos y de cultivo del lenguado chileno (Paralichthys adspersus)
1
Alfonso Silva1 & Marcia Oliva1 Laboratorio Cultivo de Peces, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Catlica del Norte Sede Coquimbo, Casilla 117, Coquimbo, Chile
RESUMEN. El lenguado chileno (Paralichthys adspersus) es una especie endmica de la costa chilena, que ha sido objeto de diversos estudios tendientes a analizar las posibilidades que presenta para diversificar la acuicultura marina. El presente trabajo hace una revisin de los diversos resultados obtenidos en el estudio de su biologa y tcnicas de cultivo, observndose que existe el conocimiento zootcnico necesario para desarrollar su ciclo biolgico completo en cautividad y producir individuos de tamao comercial en condiciones de cultivo. Sin embargo, este conocimiento se encuentra disperso y an muestra comparativamente con otras especies cultivables, una moderada replicabilidad de los resultados, lo que implica la necesidad de persistir en la optimizacin de algunos aspectos de su cultivo, para impulsar definitivamente su desarrollo. Palabras claves: desarrollo, lenguado, Paralichthys, acuicultura, Chile.
Review of the biology and cultivation of Chilean flounder (Paralichthys adspersus)

ABSTRACT. Chilean flounder (Paralichthys adspersus) are endemic to the Chilean coast and have been the subject of several studies on the possible diversification of marine aquaculture. This paper reviews the diverse results obtained from studies of this species` biology and cultivation techniques. The biological and technical knowledge available is sufficient for developing the entire life cycle of this species, producing commercialsized individuals, in captivity. However, this knowledge is disperse and the results, as compared with those for other harvested species, still show moderately reproducible results, impliying the need to continue efforts to optimize some aspects of Chilean flounder cultivation, thereby promoting the species` development definitely. Keywords: development, flatfish, Paralichthys, aquaculture, Chile.
________________________ Corresponding author: Alfonso Silva (asilva@ucn.cl)
INTRODUCCIN La produccin de peces marinos mediante su cultivo, ha experimentado un importante crecimiento en los ltimos aos tanto en Europa como en Asia (FAO, 2009). Chile se incorpor a este proceso, adaptando tecnologa para el cultivo del turbot (Psetta maximus) y el hirame (Paralichthys olivaceus) y desarrollando investigaciones tecnolgicas para el cultivo de las especies de lenguado de aguas chilenas (Paralichthys microps y Paralichthys adspersus). Hoy, despus de ms de 10 aos de esfuerzos en la adaptacin de tecnologas para el manejo de peces planos, es posible
afirmar que estamos ante los inicios de una industria con importantes proyecciones para la acuicultura nacional. Actualmente, el cultivo de turbot se encuentra en etapa comercial y desde 1998 se han producido y comercializado entre 268 y 426 ton anualmente. Respecto al lenguado nacional y gracias a los estudios realizados, ya se cuenta con la tecnologa para realizar su cultivo a nivel piloto, paso previo para iniciar su cultivo comercial. Conjuntamente con ello, se ha introducido para efectos de analizar su factibilidad de cultivo el halibut (Hippoglossus hippoglossus), proyecto que se lleva a cabo en el extremo austral del pas. A continuacin se describe
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sucintamente el estado actual del cultivo de lenguado chileno (P. adspersus) y la tecnologa base para su cultivo (Alvial & Manrquez, 1999; Silva & Vlez, 1998). ASPECTOS BIOLGICOS Taxonoma Es un recurso endmico de la costa de Chile del orden Pleuronectiformes en la cual se encuentran presentes las familias Bothidae y Paralichthyidae (Ziga, 1988). De esta ltima, el gnero Paralichthys est compuesto por 17 especies distribuidas en ambas costas de Amrica (Ginsburg, 1952), del cual se han descrito ocho especies para Chile, siendo las de mayor relevancia econmica: Paralichthys adspersus o tambin denominado lenguado de tres manchas o lenguado chileno y Paralichthys microps o lenguado de ojos chicos (Bahamonde & Pequeo, 1975). La separacin taxonmica entre P. adspersus y P. microps, aunque difcil por su similitud morfolgica, se puede basar en tres elementos: a) origen de la aleta dorsal; en P. microps su origen se ubica sobre la mitad anterior del ojo y en P. adspersus sobre o posterior al margen anterior del ojo (Ginsburg, 1952), b) nmero de branquiespinas; en P. adspersus la rama superior del primer arco branquial con 6 7 difiere de P. microps que tiene 9 10 (Chirichigno, 1974), y c) tamao relativo de la narina excurrente; la de P. microps es visiblemente de mayor dimetro que la de P. adspersus (Ziga, 1988). Distribucin geogrfica El lenguado Paralichthys adspersus se distribuye desde la localidad de Paita (norte de Per) hasta el golfo de Arauco (Chile), incluyendo el archipilago de Juan Fernndez (Pequeo, 1989; Siefeld et al., 2003). Su hbitat comn corresponde a golfos y bahas someras, con fondos blandos de arena, al igual que otras especies de lenguados como P. dentatus y P. californicus, bsicamente buscando proteccin frente a la depredacin, temperaturas ms adecuadas y abundancia de alimento (Able et al., 1990; Kramer, 1991; Acua & Cid, 1995). Pesquera En Chile, aproximadamente el 99% de los desembarques de lenguado es efectuado por pescadores artesanales para consumo local y eventualmente exportacin, y est registrado indistintamente para ambas especies (P. microps y P. adspersus). Las capturas muestran un decrecimiento importante durante la ltima dcada, pasando de 821 ton en 1990 a slo 55 ton en 2008. Actualmente, la mayor parte de
los desembarques se encuentran concentrados en el centro (3202'-3357'S) y centro-sur (3600'-3830'S) del pas (SERNAPESCA, 2008). Reproduccin Las hembras de P. adspersus presentan ovarios de gran tamao, que ocupan hasta la regin caudal del cuerpo. Tiene un desove parcial o fraccionado, con presencia de oocitos en diferentes estados de desarrollo durante la mayor parte del ao. Desova con mayor intensidad desde fines de invierno a inicios de primavera (Acua & Cid, 1995), cuando las temperaturas oscilan de 10,3-16,8C, en la zona sur de la baha de Concepcin (Ahumada & Chuecas, 1979) de 13-17C, en la zona centro-norte de la baha de Coquimbo (Olivares, 1989). Se estima que la talla de primera madurez es a los 24 cm de longitud total (220 g) (Ziga, 1988), tamao que de acuerdo a observaciones en cultivo, se alcanzara a los 21 meses de edad. Las hembras predominan en las capturas en la mayor parte del ao (Acua & Cid, 1995). El tamao de los oocitos maduros alcanza un dimetro entre 0,66 y 0,80 mm. La fecundidad total promedio se estima en 2.125.000 huevos por kg, con un promedio de 1.500 huevos por gramo de pez (ngeles & Mendo, 2005). No presenta dimorfismo sexual marcado, salvo durante el proceso de maduracin sexual cuando la hembra muestra un vientre abultado fcilmente identificable y los machos presencia de semen al ser manipulados. Sin embargo, ngeles & Mendo (2005) reportan la presencia de un orifico genital en hembras sobre la lnea media detrs del ano, inexistente en machos, que permitira separarlos por sexos. Adems, sealan un claro dimorfismo sexual respecto al crecimiento, alcanzando las hembras un mayor tamao que los machos. Alimentacin Los lenguados son peces carnvoros que consumen presas activas pelgicas y bentnicas. Su alimentacin est compuesta bsicamente por peces, crustceos y moluscos, difiriendo la importancia de cada tem presa, de la localidad donde se encuentre la poblacin y de las fluctuaciones estacionales en la abundancia de los organismos (Bahamonde, 1954; Klimova & Ivankova, 1977; Silva & Stuardo, 1985; Ziga, 1988; Kong et al., 1995). As, Ziga (1988) indica que en la zona central P. adspersus consume preferentemente anchoveta (Engraulis ringens) y msidos (Metamysidopsis sp.). Seala adems, una marcada diferencia en la dieta entre juveniles y adultos, desde la presencia de numerosas presas pequeas de la epifauna en juveniles, a pocas presas pelgicas grandes en
Biologa y cultivo del lenguado chileno (Paralichthys adspersus)
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ejemplares adultos. Por su parte, Kong et al., (1995) sealan que en la zona norte consume principalmente peces de media agua (Engraulis ringens) y ocasionalmente, crustceos bentnicos (Emerita analoga). En cultivo, esta especie acepta y se alimenta bien indistintamente de pellet hmedo y seco de diferentes calibres, segn su tamao. Comparado con otras especies, P. adspersus se alimenta lentamente, tanto en la columna de agua como en el fondo, presentado diferentes patrones de alimentacin dependiendo del tpo de alimento y de su movimiento en el agua. Asimismo, se ha detectado que su consumo es variable dependiendo de su tamao y estacin del ao. As el lenguado chileno muestra consumos a saciedad que van de 11% a 9% de su biomasa da-1 entre los 2 y 5 g de peso, y entre 2,7 y 1,4% de su biomasa da-1 a partir de los 46 g de peso (Silva et al., 2001). Cuando alcanza su primera madurez sexual, muestra un incremento en el consumo de alimento durante los meses previos al desove y un decrecimiento durante la estacin reproductiva (Silva, 2001). Crecimiento Existen escasos antecedentes sobre el crecimiento natural y/o artificial de ambas especies. Silva & Flores (1994) proponen la siguiente ecuacin de crecimiento en longitud de von Bertalanffy, para P. adspersus, utilizando 182 ejemplares salvajes capturados y mantenidos en cautividad en Coquimbo, durante 336 das y alimentados con pellet semi-hmedo: Lt = 54,52 (1 e0,2725 ( t + 0,1104) ) Estos autores proyectan que bajo dichas condiciones, el lenguado alcanzara los 500 g en 1030 das de cultivo, mostrando tasas instantneas mximas de crecimiento en peso de 1,5 g da-1 para peces de 510 g de peso en marzo y mnimas de 0,09 g da-1 para peces de 15-20 cm en septiembre. Por su parte, ngeles & Mendo (2005) presentan las ecuaciones de crecimiento en longitud y peso de von Bertalanffy para ambos sexos, calculados a partir de 150 ejemplares capturados en los puertos de Ancn, Callao, Chorrillos y Pucusana (Per): Crecimiento en longitud: Lt = 101,169 (1-e-0,139 (t+0,584) ) para hembras Lt = 60,539 (1-e-0,253 (t+0,310) ) para machos Crecimiento en peso: Pt = 16412,72 (1-e-0,139 (t+ 0,584))3,27 para hembras Pt = 3145,54 (1-e 0,253 (t + 0,310) )3,27 para machos Sobre la base de esas ecuaciones, se calcularon las longitudes y pesos por edad (Tabla 1), notndose un
mayor crecimiento en hembras que en machos, as como que el tiempo en alcanzar un tamao comercial promedio de 700 g es de tres aos. Chong & Gonzlez (1995) reportan para lenguados capturados frente a Concepcin la existencia de tasas de crecimiento en peso exponenciales, sealando adems que alcanzara su tamao comercial de 1 kg a menores tamaos que sus congneres, lo que implicara ventajas en su eventual cultivo respecto a las otras especies de lenguados. ASPECTOS SOBRE EL CULTIVO Abastecimiento de reproductores Los reproductores de lenguado chileno pueden venir de dos fuentes: captura de ejemplares juveniles o adultos mediante el uso de embarcaciones artesanales con artes de arrastre o de enmalle, o bien de laboratorios de cultivo dedicados a la investigacin de esta especie. En el caso de embarcaciones artesanales, se debe utilizar estrategias de pesca diferentes, recomendndose tiempos de arrastre o de reposo de los artes sensiblemente ms cortos que los utilizados por los pescadores en sus faenas habituales. Una vez capturados, los peces a trasladar deben ser seleccionados entre los que muestran menor dao aparente, y manipulados lo menos posible antes de proceder a colocarlos en los tanques de traslado. Estos deben estar cubiertos, implementados con oxigenacin directa para mantener el agua sobre los 7 mg L-1 de oxgeno, con bolsas de hielo para mantener bajas temperaturas y a densidades de traslado inferiores a 30 kg m-3. Estos sencillos cuidados durante el traslado permiten asegurar supervivencias entre 60 y 80% y minimizar su mortalidad por stress (Silva, 2001). Diseo y requerimientos de sistemas de mantencin En laboratorio, los peces son colocados en estanques de cuarentena mayores de 3 m3, semi-cubiertos con agua circulante y aireacin constante. En ellos, los peces son sometidos a tratamientos antiparasitarios (formaldehido 50 a 100 ppm) y de ser necesario, antibacterianos para evitar infecciones. Su alimentacin comienza a los 4 a 5 das posteriores a su llegada, dado que los primeros das no consumen alimento y su manejo (muestreo, sexado, marcaje), se recomienda postergarlo hasta 30-40 das, tiempo en que los peces ya se encuentran recuperados. Despus del periodo de cuarentena, los peces pueden ser transferidos a los estanques de reproduccin definitivos, caracterizados por su forma circular y volumen de 10 m3 o ms, con circulacin continua de agua de mar filtrada a 50 y mantenidos con aireacin constante. Los peces se mantienen en
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Tabla 1. Longitud y peso por edad de Paralichthys adspersus segn la ecuacin von Bertalanffy. Angeles & Mendo (2005). LT: longitud total, PT: peso total. Table 1. Length and weight per age of Paralichthys adspersus according to von Bertalanffy equation (Angeles & Mendo 2005). LT: total length, PT: total weight. Edad (aos) 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 Hembra LT (cm) 20,08 30,65 39,85 47,84 54,79 60,84 66,09 70,67 74,64 78,10 PT (g) 81,76 326,30 770,08 1401,56 2186,16 3080,91 4043,20 5035,34 6026,42 6992,64 Macho LT (cm) 17,10 26,82 34,37 40,23 44,77 48,30 51,04 53,17 54,82 56,10 PT (g) 50,18 218,82 492,45 824,20 1170,20 1500,18 1797,22 2054,30 2270,74 2449,34
niveles ms adecuados de protenas para el cultivo de juveniles de lenguado utilizando ejemplares de 100 g, cultivados en estanques semicirculares con circuito abierto de agua de mar en densidades de 5 kg m-2 y utilizando cuatro niveles de protenas (44, 50, 53 y 55%). Los resultados indican que el rango ideal de protenas para el cultivo de juveniles, utilizando la harina de pescado como fuente principal de protenas, est entre 54 y 57% (Piaget, 2009). Desove Respecto al control de la reproduccin, se han desarrollado experimentos para medir el rendimiento reproductivo de hembras sometidas a induccin hormonal con GnRHa, en diferentes estados de maduracin a concentraciones de 10 ng kg-1 Los resultados indican que este procedimiento es efectivo para inducir el desove en hembras en estado de maduracin temprana con dimetro promedio de ovocitos entre 320 y 500 . En estados mayores de desarrollo, el procedimiento no muestra buenos resultados (Manterola, 2006). Actualmente, la maduracin natural y desove espontneo de los reproductores se practica rutinariamente con buenos rendimientos. Se utilizan reproductores de 3 a 4 aos de edad (700 a 1.500 g), mantenidos bajo condiciones naturales de luz y temperatura en estanques de 6 a 10 m3, con circuito abierto de agua de mar y aireacin constante, en proporcin de dos machos por hembra y densidades de 1-2 kg m-2 (Silva, 1996). Previo a los desoves (12 a 24 h), las hembras maduras muestran un abdomen abultado (Fig. 1) y se encuentran permanentemente acompaadas de uno o dos machos en sus desplazamientos en los estanques. No obstante que los desoves espontneos se producen tanto en la maana como en la tarde, es ms frecuente encontrar ovas en sus primeros estados de divisin en las primeras horas de la maana. Perodos de 24 a 48 h alternados con perodos ms largos de cuatro a siete das, separan ms frecuentemente las diferentes puestas espontneas sucesivas que se producen en una temporada normal de reproduccin del lenguado en cautiverio. El perodo normal de desove se inicia a mediados de agosto (fines de invierno) y se prolonga por aproximadamente cinco meses, hasta diciembre, producindose un perodo de latencia entre enero y julio cuando los desoves cesan o son ms intermitentes. Sin embargo, durante los aos de control, la mxima produccin y viabilidad de las ovas se mantiene estable entre septiembre y octubre (primavera), cuando las temperaturas fluctan entre 14 y 15,5C, tendiendo a bajar, tanto la produccin como la viabilidad de las ovas, en los desoves producidos fuera de dicho rango. Al mismo tiempo, los valores mnimos y
proporcin de dos machos por cada hembra, a una densidad mxima recomendada de 2 kg m-3, para lograr su reproduccin espontnea. Durante el primer ao de cautiverio, los ejemplares salvajes normalmente no desovan, an cuando es posible detectar hembras y machos con signos de maduracin, debiendo normalmente transcurrir dos aos efectivos de cautiverio, antes de obtener el primer desove espontneo (Silva, 2001). Alimentacin y nutricin La alimentacin de mantencin puede consistir alternadamente en pescado congelado trozado (Trachurus murphyi, Sardinops sagax), pellet semihmedo, constituido por una mezcla de pescado fresco, harina de pescado, aceite y vitaminas, o bien pellet seco, cuidando de mantener niveles nutricionales mnimos recomendados para reproductores por sobre un 45% de protenas y 10% de lpidos (Pavlov et al., 2004). El alimento se provee en proporcin de 1 a 2% de la biomasa, con una frecuencia diaria, o bien cuatro veces a la semana, segn variacin de consumo estacional. Cuatro meses antes de su desove y a fin de asegurar y/o mejorar su acondicionamiento reproductivo, su alimentacin es reforzada con una pre-mezcla de vitaminas del grupo C, B1 y E, y una fuente adicional de cidos grasos, compuesta normalmente por productos comerciales que poseen dichas caractersticas (Silva, 2001). Recientemente y en el tema de optimizacin de dietas, se realiz un experimento para determinar los
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Figura 1. Diferentes estados de maduracin (abultamiento vientre) de hembras de P. adspersus. a) sin abultamiento, b) c) abultamiento leve, d) e) f) abultamiento bien definido, g) h) abultamiento marcado, i) abultamiento mximo, poro genital dilatado (extrado de Manterola, 2006). Figure 1. Different maturation states (enlarge abdomen) of P. adspersus male. a) without enlarge, b) c) light enlarge, d) e) f) very defined enlarge, g) h) marked enlarge, i) maximum enlarge, extensive genital pore (Redrawn From Manterola, 2006).
mximos de temperatura entre los cuales ocurre el desove es de 12,7C la mnima y 19,7C la mxima (Silva, 1996). Los registros ocurridos en el Laboratorio indican que una hembra puede producir anualmente un promedio de 2x106 de huevos kg-1 de peso, de los cuales entre el 30 y 50% son viables (flotantes), con porcentajes de fecundacin que fluctan entre 0 y 100% por desove. Aunque el perodo de desove puede ser extenso, el mayor porcentaje de huevos viables se detecta en un perodo restringido de dos meses a temperatura entre 14 y 15C. Las ovas inviables generalmente tienen apariencia opaca, con dimetro y superficie irregular, distribucin anormal del vitelo y en ocasiones con 2 a 3 gotas lipdicas. Estas se registran durante toda el perodo de desove, pero su nmero tiende a aumentar fuera de los meses de mxima produccin de ovas y cuando la temperatura supera los 16C. Colecta de huevos e incubacin La obtencin de huevos se puede realizar de dos formas. Mediante desove artificial de hembras
ovuladas, en cuyo caso los huevos obtenidos mediante masaje abdominal, deben ser posteriormente fertilizados con esperma de dos machos; o bien, mediante colecta de huevos fecundados provenientes de un desove espontneo, en cuyo caso los huevos se colectan en la salida de agua exterior de los estanques de reproduccin, mediante un colector de malla fina (500-600 ). En ambos casos, una vez obtenidos, se recomienda que los huevos sean lavados con agua tratada con luz ultravioleta y desinfectados cuidadosamente con una solucin de glutaraldehido (100 ppm). Los huevos flotan, son transparentes, tienen una gota oleosa y alcanzan un dimetro promedio de 0,8 mm. Luego se colocan en un estanque cnico transparente de 100-200 L para realizar la separacin de huevos viables de los no viables, los cuales precipitan. Despus de su sepa-racin y registro (conteo, determinacin de desarrollo, calidad) se ponen a incubar. Los estanques de incubacin tienen un volumen de 500 a 1000 L y se llenan con agua de mar microfiltrada (1 ) y esterilizada (UV). Las densidades de incubacin varan de 500 a 1000 huevos L-1 con una renovacin del 50 a 100% de agua
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diariamente (Silva et al., 1994; Silva & Vlez, 1998). La duracin del perodo de incubacin depende directamente de la temperatura utilizada. Experiencias de incubacin conducidas a 13C, muestran porcentajes de eclosin superiores al 50% a las 80 h a 16C y demoran 60 h, si se utiliza agua a 18C la eclosin demora solamente 45 h (Silva, 2001) (Fig. 2). Los porcentajes de eclosin obtenidos son variables (30-90%) y dependen fundamentalmente de la calidad del desove, que depende a su vez del acondicionamiento nutricional de los reproductores y de una buena separacin de huevos viables e inviables antes de la incubacin. Cultivo larval Durante la eclosin las larvas con saco miden entre 1,7 y 2,0 mm de longitud total. Tienen caractersticas pelgicas y son muy primitivas ya que no han completado el desarrollo de los ojos ni del tracto digestivo y su supervivencia depende exclusivamente de su saco vitelino (Fig. 3). Su cultivo se realiza en estanques de 1000 L a densidades entre 30 y 100 larvas con saco/L y una renovacin de agua microfiltrada y esterilizada de 25 a 50% de su volumen diario. Despus de 4 a 5 das segn la temperatura y con un tamao promedio de 3,7 mm, la larva ha consumido totalmente su saco vitelino y completa el desarrollo de sus ojos y su tracto digestivo es funcional. Durante esta primera etapa, no se producen mayores mortalidades si se mantienen las condiciones higinicas adecuadas, obtenindose supervivencias de 80-90% (Silva, 2001). Tampoco presenta rutinariamente problemas de deformaciones, aunque se ha observado un incidente de deformacin de mandbula
Figura 3. Larva recin eclosionada de Paralichthys adspersus (longitud estndar de 1,9 mm). Figure 3. Newly hatched Paralichthys adspersus larva (the standard length is 1.9 mm).
Figura 2. Tiempo de eclosin de huevos de lenguado chileno P. adspersus a diferentes temperaturas (Datos del Laboratorio de Cultivo de Peces de la UCN). Figure 2. Time to hatch at different temperatures for Chilean flounder P. adspersus eggs (Data from Fish Culture Laboratory of UCN).
de larvas asociado presuntamente a deficiencias nutricionales de la dieta de reproductores durante su acondicionamiento (Silva et al., 1989). En su segunda etapa, el cultivo larval se desarrolla en estanques circulares de 1 a 2 m3 con densidades iniciales de 20-30 larvas por L-1. El intercambio diario de agua de mar microfiltrada y esterilizada es creciente de 0 a 100% entre los das 4 y 20 de cultivo. Se agregan diariamente microalgas (Isochrysis y Nannochloropsis) en concentraciones de 150.000 a 200.000 cel mL-1, en caso de utilizar la tcnica de agua verde. La primera fase de alimentacin (15-20 das) se realiza utilizando rotiferos (Brachionus plicatilis) en proporciones de 5-10 ind mL-1 dos veces al da, enriquecidos con una mezcla de microalgas (80% Isochrysis y 20% Nannochloris) o bien con enriquecedores comerciales (Algamac, DHA Selco). Posteriormente, se comple-menta con nauplius de Artemia en concentracin de 0,5 a 1 ind mL-1 conjuntamente con los rotferos, los cuales se reducen progresivamente hasta el da 20, momento a partir del cual se comienza a alimentar con metanauplius de Artemia enriquecidos a razn de 1 a 3 metanauplius mL-1 y posteriormente, en forma simultnea con micropellet (100-400 nm) hasta el da 60. A esta edad, los ejemplares fluctan entre 15 (67%) y 20 mm (33%), ya han completado su metamorfosis y alcanzado las caractersticas de juveniles bentnicos. Las supervivencias alcanzadas hasta esta etapa varan entre 10 y 25% (Fig. 4) (Silva, 2001). Los resultados obtenidos en estas etapas indican que el crecimiento, calidad y supervivencia larval dependen principalmente de factores relacionados con la calidad nutricional del alimento, temperatura y
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calidad del medio de cultivo. Silva (1999) seala que el uso de las microalgas como enriquecedores y como parte de la tcnica de cultivo, incrementa significativamente el crecimiento, supervivencia, desarrollo y calidad de las larvas de lenguado durante su primera fase de cultivo, dado su efecto nutricional sobre las presas y el mejoramiento de la calidad del medio de cultivo. No existen antecedentes precisos sobre los requerimientos nutricionales de las larvas de P. adspersus, sin embargo Silva (1999) obtuvo buena supervivencia larval entre 18 y 38 das de cultivo, utilizando rotiferos con una relacin de cidos grasos DHA/EPA entre 1,33 y 2,08. Esto indica la importancia de proveer adecuadas cantidades de estos cidos grasos poliinsaturados en el alimento larval para asegurar su ptimo desarrollo. Igualmente, experimentos preliminares sobre las necesidades de cidos grasos poliinsaturados (n-3 HUFA) para el desarrollo larval de lenguado indican que niveles de 0,7-1% en rotferos, mejoran los resultados de crecimiento, supervivencia y calidad larval (Silva, 2001). Otros experimentos relacionados con la determinacin de la temperatura ptima para el cultivo larval en un rango entre 16 y 20C, demuestran que las tasas de crecimiento y supervivencia son directa e inversamente proporcionales respectivamente a la temperatura, razn por la cual se recomienda su cultivo a 18C (Orellana, 2002). Al mismo tiempo, se han realizado experimentos para determinar el efecto de inmunoestimulantes en la etapa de desarrollo temprano de esta especie. Los resultados indican que aplicar 5 mg L-1 de -glucanos y manano-oligosacridos (G MOS) en el agua de cultivo, aumenta la supervivencia y crecimiento larval, mientras que 15 mg L-1 de G MOS tiene un efecto
supresor en ambos parmetros poblacionales. Este efecto aumenta si se aplica en larvas que recin han absorbido su saco vitelino. El anlisis histolgico del epitelio intestinal de las larvas sugiere que el G MOS promueve la manifestacin de monocitos (clulas precursoras de macrfagos), asociados al sistema inmune no especifico de los peces (Piaget et al., 2007). Deshabituacin de juveniles El proceso de deshabituacin consiste bsicamente en el reemplazo progresivo y paulatino del alimento vivo (Artemia) por alimento inerte de diferentes tamaos (0,2-1,0 mm) en un perodo variable de 10 y 15 das. Este proceso se efecta normalmente en estanques semicirculares o rectangulares de 400-1000 L, fondo plano, con una columna de agua no mayor a 50 cm de alto y densidades entre 2.000-3.000 ind m-2, obtenindose supervivencias de 60-70% (Silva & Vlez, 1998). Al mismo tiempo es importante mencionar que a diferencia de otros peces planos los juveniles de P. adspersus necesitan evitar el contacto con el fondo del estanque durante este proceso, por lo cual se utilizan jaulas de malla flotantes al interior de los estanques normalmente hasta el trmino de la etapa de crianza (nursery). Esta estrategia permite mejorar la limpieza de los estanques y aumentar significativamente la supervivencia en esta etapa. Respecto a las densidades a utilizar en la deshabituacin de P. adspersus, Silva (2001) reporta que la densidad es inversamente proporcional a la supervivencia y concluye que la mejor densidad a utilizar desde el punto de vista de la supervivencia sera de 1000 ind m-2. Una vez que los peces estn adaptados a una dieta inerte y se encuentran todos en el fondo de los estanques de cultivo (0,4 a 1 g) comienza la etapa de pre-engorde o nursery, cuyo objetivo principal es alcanzar un lenguado de tamao (10-20 g) y calidad adecuados para iniciar su etapa de crecimiento o engorde hasta tamao comercial. En la Tabla 2 se muestra el crecimiento en longitud y peso de lenguado cultivado en estanque en la etapa de pre-engorde y de acuerdo al protocolo de cultivo utilizado en el Laboratorio de Cultivo de Peces de la Universidad Catlica del Norte, Coquimbo. Los peces se mantienen en estanques semicirculares y en jaulas de malla con iluminacin natural, y sometidos a alimentacin automtica diurna y a temperaturas de cultivo entre los 15 y 18C. Su crecimiento en este estado y por su condicin de primeras producciones de juveniles, es por cierto
Figura 4. Growth and survival of larval Paralichthys adspersus during 65 days of culture (from Silva, 2001). Figura 4. Crecimiento y supervivencia larval de P. adspersus durante 65 das de cultivo (extrado de Silva, 2001).
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Tabla 2. Resultados de la fase de nursery de lenguado chileno (Paralichthys adspersus) a temperaturas entre 15 y 18C de acuerdo a protocolo de cultivo usado en el Laboratorio de Cultivo de Peces de la Universidad Catlica del Norte, Coquimbo. dpe: das post-eclosin. Table 2. Results of nursery phase of Chilean flounder (Paralichthys adspersus) between 15 and 18C, according to the cultivation protocol used in the Laboratory of Fish Cultivation of Universidad Catlica del Norte, Coquimbo. dpe: days post-eclosin.
Edad (dpe) 90 120 150 180 210 Longitud (cm) 3,1 6,3 7,4 8,9 9,6 Peso (g) 0,4 3,3 5,2 9,5 11,5 Tamao partcula (mm) 0,7 - 1,0 1,0 - 1,5 1,5 - 2,5 2,0 - 3,0 3,0 - 4,0 Densidad (kg m-2) 0,3 0,3 0,5 1,0 1,1
de temperaturas de cultivo entre 14,9 y 17,3C, el tamao comercial de un kilo lo alcanzaran a los 3,5 aos (Silva et al., 2001) (Fig. 5). CONSIDERACIONES FINALES El lenguado chileno es una especie interesante para el cultivo en Chile, no slo por su carcter endmico, mercado, valor o avance tecnolgico obtenido, sino tambin por ser una especie perteneciente a un grupo interesante para el resto de Latinoamrica, que poseen similares especies, y que estn evaluando el desarrollo del cultivo de peces marinos. En este escenario cabe preguntarse entonces porqu la acuicultura del lenguado no se ha desarrollado a un nivel superior al actual, atendiendo el tiempo transcurrido y el conocimiento existente. La respuesta parece estar, desde el punto de vista biolgico-tcnico, en que esta especie no ha alcanzado acceder an, a las condiciones tecnolgicas que permitan una replicabilidad, nivel de crecimiento y riesgo similares a las existentes, para las especies que configuran en la actualidad el mercado de la acuicultura de peces en Chile. En efecto, a nivel reproductivo, si bien es cierto se ha logrado conocer su desarrollo gonadal, generar varios planteles de reproductores y obtener desoves artificiales y espontneos en forma regular, no existe informacin
menor que las reportadas para otras especies de peces planos de cultivo como el turbot, que en 90-100 das es posible que alcance de 9 a 10 g de peso (Stoss et al., 2004). Crecimiento Diversos trabajos relacionados con el crecimiento de juveniles provenientes de capturas o cultivados, demuestran que P. adspersus puede ser engordado en estanques o jaulas, desde juvenil a tamao comercial, sin dificultades de crecimiento, supervivencia ni manejo (Silva & Flores, 1994; Silva et al., 2001). Silva & Flores (1994) cultivaron tres grupos de juveniles provenientes de capturas de 5-10 cm, 15-20 y 20-24 de longitud total, durante 335 das en estanques con flujo abierto. Los peces fueron alimentados a saciedad cuatro veces por semana con pellet semi-hmedo, registrando tasas de crecimiento en peso (SGR) de 0,79, 0,49, y 0,19% / diario respectivamente; con dichos antecedentes sugieren que el lenguado chileno podra alcanzar los 500 g en 1.030 das. Algunos aos despus, los mismos autores cultivando juveniles de menores tamaos (2-8 cm) mantenidos en similares condiciones de cultivo y alimentados con pellet seco de salmn, obtuvieron tasas de crecimiento en peso entre 1,5 y 1,7% diario. Estudios ms recientes del crecimiento de P. adspersus mantenidos en estanques y alimentados con pellet extruido para turbot, confirman estos ltimos resultados de crecimiento y demuestran que no existiran diferencias significativas en las tasas de crecimiento entre los diferentes grupos (pequeos, medianos y grandes) provenientes de un mismo desove. Al mismo tiempo se concluye que en un rango
Figura 5. Crecimiento en peso de lenguado chileno P. adspersus entre 15 y 18C de acuerdo al protocolo de cultivo utilizado en el Laboratorio de Cultivo de Peces de la Universidad Catlica del Norte, Coquimbo (20052007). Lneas verticales indican desviacin estndar (resultados no publicados). Figure 5. Growth in weight of Chilean flounder P. adspersus between 15 and 18C, according to the cultivation protocol used in the Laboratory of Fish Cultivation of Universidad Catlica del Norte, Coquimbo (2005- 2007). Vertical bars indicate standard deviation (unpublished results).
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sobre el manejo reproductivo de esta especie en cualquier poca del ao, ni programas de seleccin gentica que permitan obtener ejemplares mejor adaptados al cultivo. Igualmente y desde el punto de vista de la produccin de juveniles, falta generar mayor informacin que permita optimizar la supervivencia larval, ya sea mediante la incorporacin de tecnologas de recirculacin y/o sobre el control de los aspectos microbiolgicos del sistema. Por ltimo y desde el punto de vista de su engorde, es necesario desarrollar mayor informacin sobre nutricin y alimentacin, con dietas especie-especficas que favorezcan la velocidad de crecimiento y bienestar de los peces, con respeto al ambiente, as como tambin generar informacin sobre conocimiento y control de patologas, con un enfoque esencialmente preventivo. Si bien es cierto, la generacin de esta informacin no ha sido impedimento para que el cultivo haya progresado hasta niveles piloto, si se considera fundamental a niveles comerciales, por cuanto en este nivel de desarrollo, se necesita asegurar condiciones de replicabilidad altas y riesgos bajos, en la produccin de las especies objeto del cultivo. REFERENCIAS
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Received: 12 May 2009; Accepted: 17 August 2010
Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3): 387-402, 2010 Estandarizacin de la CPUA en evaluaciones directas de camarn nailon DOI: 10.3856/vol38-issue3-fulltext-4
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Research Article
Estandarizacin de la captura por rea barrida (CPUA) en cruceros de evaluacin directa de camarn nailon (Heterocarpus reedi) (1998-2006)
1
Cristian Canales1 & Patricio Arana2 Departamento de Evaluacin de Recursos, Divisin de Investigacin Pesquera Instituto de Fomento Pesquero, Blanco 839, Valparaso, Chile 2 Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Catlica de Valparaso Casilla 1020, Valparaso, Chile
RESUMEN. Se analizan registros operacionales de cruceros de evaluacin directa de camarn nailon realizados entre 1998 y 2006 frente a la costa central de Chile. Los datos obtenidos fueron modelados considerando como estimador de la captura por unidad de rea (CPUA) el producto entre el valor esperado de la captura por unidad de rea (CPUA) de los lances con capturas y la probabilidad de captura de lances positivos. La metodologa consider la aplicacin de un modelo lineal generalizado (MLG) cuyos factores fueron los efectos: ao, zona, estrato de profundidad y la interaccin ao-zona. Los resultados mostraron que el efecto ao es el ms relevante, seguido por la interaccin ao-zona para cada modelo analizado. El efecto ao de evaluacin y la probabilidad de captura mostraron un crecimiento sostenido durante el perodo de anlisis. El efecto de interaccin mostr que el crecimiento poblacional se gener principalmente de Valparaso al sur. Adems, se determin que la abundancia del camarn nailon se relacion positivamente con la probabilidad de captura e inversamente con el rea de agregacin de la poblacin. La discrepancia entre los ndices de abundancia analizados y la biomasa, particularmente al norte de 32S, se atribuye a las caractersticas geomorfolgicas de los fondos marinos en dicha zona y a los diversos criterios metodolgicos utilizados en el mtodo de rea barrida para la evaluacin de esta especie. Por lo anterior, se recomienda considerar la modelacin de la CPUA como mejor opcin obtener un ndice de abundancia relativa, comparable en tiempo y espacio. Palabras clave: evaluacin directa, rea barrida, CPUA, modelo lineal generalizado, camarn nailon, Heterocarpus reedi, Chile.
Standardization of the catch per swept area (CPUA) for direct stock assessment cruises of nylon shrimp (Heterocarpus reedi) (1998-2006)
ABSTRACT. This work analyzes the operational data of direct stock assessment cruises carried out on nylon shrimp (Heterocarpus reedi) off the central coast of Chile between 1998 and 2006. These data were modeled using the product of the expected CPUA (catch per unit area) for hauls with catch and the probability of catch (that is, catch greater than zero) to estimate the CPUA. A generalized linear model was applied; the model used four effects as factors: year, zone, depth layer, and year-zone interaction. The results showed that the year was the most relevant effect, followed by the year-zone interaction for each model analyzed. The effects of the year of the assessment and the probability of catch showed sustained growth during the study period. The interaction effect showed growth in the shrimp population mainly from Valparaiso southward. Moreover, we found that shrimp abundance was related positively to the probability of catch and inversely to the area of aggregation of the population. Finally, the discrepancy found between the analyzed abundance indexes and the biomass (particularly north of 32S) due to the geomorphological characteristics of the sea floor and the diverse methodological criteria used in the swept-area assessment of this species leads us to we recommend CPUA modeling as the best option for obtaining a relative abundance index comparable over time and space.
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Keywords: direct evaluation, swept area, CPUA, generalized linear model, nylon shrimp, Heterocarpus reedi, Chile.
________________________ Corresponding author: Cristian Canales (ccanales@ifop.cl)
INTRODUCCIN El camarn nailon (Heterocarpus reedi) es un crustceo decpodo que se distribuye principalmente entre 23 y 38S, capturndose principalmente entre Tal Tal (25S) y Talcahuano (37S), entre 100 y 600 m de profundidad. En los ltimos 15 aos, este recurso ha presentado notorias variaciones en los desembarques, los cuales en los aos 1995-1996 superaron las 10.000 ton anuales y decayeron a menos de 4.000 ton durante los primeros aos de la presente dcada (SERNAPESCA, 2006). Dichos cambios se asocian a fluctuaciones en su abundancia y a las medidas de regulacin adoptadas por la autoridad. A partir de 1995, esta pesquera es administrada bajo el rgimen de pesquera en plena explotacin, que implica el establecimiento de cuotas globales anuales de captura, derivadas de modelos predictivos que emplean ndices de abundancia como informacin de entrada, tales como: captura por unidad de esfuerzo (CPUE) comercial y estimados de biomasa obtenidos mediante cruceros de evaluacin que utilizan el mtodo de rea barrida. No obstante, en los cruceros de evaluacin orientados a evaluar la biomasa de este recurso se han seguido diferentes esquemas de muestreo y criterios en el tratamiento de los datos, lo cual ha debilitado significativamente la correcta interpretacin de sus cambios poblacionales en este recurso. Por otro lado, el avance y desarrollo de tcnicas estadsticas ha permitido exitosos anlisis destinados a estandarizar las seales de abundancia relativa (CPUE) derivada de los registros de la flota pesquera, fuente de datos significativamente heterognea en cuanto a las dimensiones que los sustentan (flotas, zonas, aos, entre otros aspectos). En este sentido, el uso de modelos lineales generalizados (MLG) son recurrentemente empleados para el clculo de la CPUE, dada su flexibilidad en cuanto a los supuestos en la distribucin de la variable respuesta y del error asociado (Punt et al., 2000; Maunder & Punt, 2004). De igual forma, Brynjarsdttir & Stefnsson (2004) sealan que la ventaja del uso de MLG respecto del anlisis tradicional de datos de un crucero de investigacin, es la posibilidad de modelar de manera explcita la densidad espacial de un recurso, an cuando estos sean incompletos.
En el presente trabajo se modela la seal de Captura por Unidad de rea (CPUA) derivada de cruceros de camarn nailon realizados entre 1998 y 2006, con el objeto de identificar los factores que determinan su variabilidad. As tambin, generar un ndice de abundancia estandarizado que obvie las diferencias de anlisis y criterios empleados en la estimacin de biomasa, y, por ende, proporcione una mejor seal de abundancia para fines de manejo pesquero. MATERIALES Y MTODOS Informacin utilizada Se emplearon los datos operacionales registrados entre los aos 1998 y 2006 en cruceros de evaluacin directa dirigidos a estimar la biomasa disponible de camarn nailon a las redes de arrastre de fondo, empleando el mtodo de rea barrida (Roa et al., 1999; Escuela de Ciencias del Mar, 2000; Acua et al., 2000, 2002, 2007; Arana et al., 2003, 2004, 2005, 2006). La fuente de datos corresponde a las bitcoras de pesca de estos cruceros, proporcionadas por el Fondo de Investigacin Pesquera (FIP), que contienen informacin del nombre del buque, fecha del lance, posicin geogrfica al inicio y trmino del lance, tiempos operacionales (min), velocidad de arrastre (nudos), profundidad inicial y final (m), captura de la especie objetivo (kg), captura por rea barrida (CPUA, ton km-1), as como de las principales especies que componen su fauna acompaante. Estos cruceros han sido efectuados por diversas instituciones (Tabla 1) y han seguido en general diseos de muestreo tanto de tipo estratificados como variantes al aleatorio estratificado, todos ellos realizados en un rea comn entre 23 y 37S (Fig. 1). En estas investigaciones se consideraron nueve cruceros con un total de 4.735 lances, concentrados mayoritariamente durante el segundo semestre de cada ao. A nivel anual y dependiendo del diseo de muestreo implementado y de las restricciones operativas y financieras, el nmero de lances fluctu entre 263 (1999) y 1.169 (2002) por ao. Las capturas registradas en estos cruceros han aumentado sostenidamente, de 5 ton en 1998 a 86 ton en 2006, al igual que la captura por rea barrida (CPUA) y la proporcin de lances con capturas positivas (Fig. 2).
Tabla 1. Principales variables operacionales de los cruceros de evaluacin directa de camarn nailon (1998-2006). PAM: Pesquero de alta mar, LM: Lancha a
motor.
Table 1. Main operational variables of the direct evaluation cruises for nylon shrimp (1998-2006). PAM: High seas fishing vessel, LM: Motor boat.
Ao PAM: Antares, Linda Kay PAM: Eicomar, Los Vilos II 792 352 1.169 493 585 413 386 Jul - Ago Oct - Dic Jul - Sep Ago Sep 46 32 65 86 Ago - Oct 57 Jun Jul 13 5.898 5.987 3.690 3.189 4.173 3.740 Jun Jul 23 6.088 263 Jul Sep 5 11.723 20.236 21.415 21.000 17.014 22.375 21.470 27.620 37.111 282 Ago Dic 5 9.547 9.402
Institucin
Nave
Nmero de lances Periodo
Captura (ton)
rea (km)
Biomasa (ton)
Autor Roa et al. (1999) Acua et al. (2000) Escuela de Ciencias del Mar (2000) Acua et al. (2002) Arana et al. (2003) Arana et al. (2004) Arana et al. (2005) Arana et al. (2006) Acua et al. (2007)
1998
UDEC-UCN
1999
UCN
2000
PUCV-IFOPUCN
2001
UCN- UDEC
PAM: Cachagua I, Mancora I, Sunnan II, Tiberiades LM: Isabel S PAM: Foche, Nisshin Maru III LM: Pionero
2002 PAM: Crusoe I, Foche LM: Isabel S PAM: Crusoe I, Lonquimay LM: Isabel S
PUCV-IFOP
PAM: Crusoe I, Foche, Lennox, Pionero LM: Isabel S
2003
PUCV-IFOP
2004
PUCV-IFOP
2005 PAM: Foche LM: Oriente
PUCV-IFOP
PAM: Foche, Lonquimay, Don Stefan
Estandarizacin de la CPUA en evaluaciones directas de camarn nailon
2006
UCN-IFOPUDEC
UDEC: Universidad de Concepcin, PUCV: Pontificia Universidad Catlica de Valparaso, UCN: Universidad Catlica del Norte, IFOP: Instituto de Fomento Pesquero.
389
390
30 S
Zona 2
24S
Zona 1
32
Zona 3
Tal Tal
26
Valparaso
34
Caldera
28
36
Zona 2
Coquimbo
Talcahuano
72 W
71
30 70
74 W
73
72
71
Figura 1. Posicin de los lances (puntos negros) y distribucin de los focos de abundancia (polgonos rojos) determinados en camarn nailon entre 1998 y 2006. Las lneas segmentadas indican las zonas consideradas en el anlisis. Figure 1. Distribution of the abundance sites (red polygons) and evaluation hauls (black points) of the nylon shrimp cruises done between 1998 and 2006. Segmented lines show the areas included in the analysis.
Figura 2. Proporcin (probabilidad) de lances con capturas mayores a cero y variacin anual de la CPUA nominal de camarn nailon en cruceros de evaluacin directa (1998-2006). Figure 2. Proportion (probability) of hauls with catches greater than zero and annual variation of the nominal CPUA for nylon shrimp in direct evaluation cruises (1998-2006).
391
Tiempo efectivo de arrastre Hasta el ao 2005 los cruceros realizados consideraron que la distancia recorrida corresponda a la comprendida desde el instante de frenado del winche y el inicio del virado de la red. Estudios posteriores efectuados con censores acsticos adosados a la red demostraron que la distancia efectiva de arrastre era menor (Melo et al., 2004), debido principalmente a que la red toca fondo despus de algunos minutos de frenado de los winches. En el crucero realizado el 2006 (Acua et al., 2007), se realizaron pruebas puntuales para evaluar estos antecedentes y se concluy que la distancia recorrida fue en promedio menor respecto a la determinada en cruceros anteriores. Para corregir este efecto en los datos histricos, se consider como referente, los cambios anuales registrados por el rea barrida promedio de un buque patrn, elegido respecto a su mayor presencia en los cruceros de evaluacin directa efectuados durante el perodo de anlisis. Modelacin estadstica y supuestos La razn fundamental para descomponer la variabilidad de la CPUA consiste en aislar los efectos que la explican, de manera que cada uno aporte con informacin en forma independiente. Al mismo tiempo, se busca generar un indicador relativo de la biomasa anual, que es empleado comnmente en evaluaciones indirectas y precisar el status poblacional del recurso (Hinton & Maunder, 2004). Las caractersticas ms importantes observadas en las operaciones de pesca corresponde usualmente a una proporcin relativa de lances con valores ceros y el resto, que corresponde a lances exitosos, se puede agrupar en una distribucin asimtrica (Maunder & Starr, 2003, entre otros). Esto refleja la irregularidad espacial que presentan las caractersticas ambientales y la inherente heterogeneidad en la distribucin de las especies (Fletcher et al., 2005). Siguiendo lo propuesto por Stefnsson (1996), Welsh et al. (1996) y Fletcher et al. (2005), los datos sin capturas son modelados de manera independiente a los datos positivos siguiendo el modelo Delta, donde un estimador del valor esperado de la densidad poblacional responde a un modelo de mezclas dado por:
E ( P) =
lineal generalizado (MLG) (McCullagh & Nelder, 1989), segn:
donde 0 es la gran media, es el vector de parmetros y x la matriz de diseo con variables binarias segn presencia o ausencia del j-simo efecto. En este caso, la variable modelada (y) corresponde ya sea a la CPUA por lance, o a la proporcin de lances con captura. En esta expresin, es una funcin de transformacin de la variable conocida como funcin de enlace. a) Modelacin de la probabilidad de captura () Siguiendo la recomendacin de Stefnsson (1996), la probabilidad de captura puede ser modelada mediante regresin logstica, considerando que los datos de lances con ausencia o presencia de capturas pueden ser asimilados a un ensayo tipo Bernoulli de medidas 0/1. En estos casos, el modelo o funcin de enlace usual es la funcin logit, de manera que la probabilidad de valores en las capturas diferente a cero depende de una combinacin lineal de un subconjunto de los factores considerados:
log = x 1
de manera que el estimador de queda de la forma:
exp ( x ) 1 + exp ( x )
En el presente trabajo y consecuentemente con los criterios empleados usualmente en cruceros de evaluacin, los lances con capturas menores a 20 kg se consideraron como lances nulos. De acuerdo con esto, la variable respuesta binaria toma valor igual a cero. b) Modelacin de CPUA () Los datos positivos se supone son resultantes de una combinacin lineal de diversos efectos o factores. Como distribuciones del error a menudo se considera una distribucin gamma o normal para la variable transformada va la funcin de enlace logartimica (), lo cual puede ser sugerida a priori si la pendiente de regresin lineal entre la media y varianza de la CPUA es igual a 2 y su intercepto cero (Stefnsson, 1996; Brynjarsdttir & Stefnsson, 2004). El modelo lineal general para la CPUA es:
A) = x log( CP U
corresponde al estimador de la probabilidad donde el valor que toma el estimador de la de captura y variable positiva de la Captura por Unidad de rea (CPUA). Lo anterior se analiza mediante un modelo
y el estimador de CPUA:
A = exp( x ) CPU
donde es el vector de parmetros y x la matriz de variables explicatorias. Si bien la distribucin log-
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normal no pertenece a la familia de dispersin exponencial que es requisito bsico para el uso de MLG (McCullagh & Nelder, 1989), el ajuste de un modelo lineal a la respuesta log-transformada es equivalente a un modelo multiplicativo con error lognormal (Dick, 2004). Como plataforma de modelamiento estadstico se emple el lenguaje R (www.rproject.org). Efectos explicatorios Como ya se indic, la variable de inters o de respuesta es la CPUA. No obstante, y si bien esta responde al cuociente de dos variables aleatorias: captura y rea rastreada, la CPUA en si misma es otra variable aleatoria cuya funcin de distribucin de probabilidad (fdp) es distinta de las correspondientes fdp de las variables aleatorias captura y rea, y consecuentemente ha sido el elemento central de anlisis. Esta variable aleatoria entonces se supone explicada por regresores que se justifican a continuacin. La matriz de diseo x corresponde a un arreglo de valores binarios segn presencia- ausencia del conjunto observacin-efecto. En este sentido, se considera que la operacin de pesca podra corresponder a: el ao, del cual se deriva el indicador de abundancia relativa anual; efecto espacial, pues es conocido los gradientes latitudinales que tiene la CPUA de este recurso; y, el factor batimtrico, dado el movimiento estacional que realiza el recurso en direccin plataforma-talud continental (Arana et al., 2003). Una extensin al modelo general es la incorporacin de la interaccin ao-zona ante evidencias que los cambios de la poblacin de este recurso se han debido ms a variaciones locales que globales (Acua et al., 2007). El efecto espacial fue definido por estratos latitudinales suficientemente amplios para tener un adecuado balance de la informacin (lances) y recoger la dinmica espacial de la pesquera. Las faenas extractivas de camarn nailon se dividieron en tres zonas: Zona 1: 23-29S, Zona 2: 29-32S y Zona 3: 32-37S. Siguiendo la misma idea, los estratos batimtricos fueron establecidos considerando como lmites los veriles de 100-250, 250-350 y 350-600 m. El detalle cruzado del nmero de obser-vaciones (lances) en estos efectos principales requiere de un nmero de combinaciones suficiente (n > 30) para realizar el anlisis de inferencia (Tabla 2). Existen otras dos posibles variables candidatas a ser incluidas en el anlisis, que corresponden al efecto temporal intra-anual (e.g., semestre) y al efecto buque.
Tabla 2. Nmero de lances de pesca de camarn nailon segn factor ao, zona y profundidad. Table 2. Number of nylon shrimp fishing hauls by factor year, zone, and depth. Zona
Ao 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Total
Zona 1 124 101 288 113 464 182 228 131 79 1.710
Zona 2 63 41 152 58 214 110 123 112 120 993
Zona 3 95 121 352 181 491 201 234 170 187 2.032
Total 282 263 792 352 1.169 493 585 413 386 4.735
Profundidad (m) Ao 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Total 100-250 133 84 290 154 471 73 150 46 110 1.511 250-350 58 79 288 95 386 204 209 175 142 1.636 350-600 91 100 214 103 312 216 226 192 134 1.588 Total 282 263 792 352 1.169 493 585 413 386 4.735
La razn de no ser incluidas en el modelo es la insuficiencia de combinaciones entre factores y de contraste en los datos debido por una parte, a que los cruceros se han sido realizados mayoritariamente en la misma poca del ao (segundo semestre), y, por otra, que en general han operado buques distintos en cada ao. En este sentido, cabe destacar los resultados de Quiroz et al. (2005), quienes determinaron en langostino amarillo que los efectos buque y mes resultaron escasamente significativos. El hecho que en esta pesquera la flota es antigua, poco renovada y de similares caractersticas tecnolgicas (Montenegro & Bucarey, 2008), explicara en parte los resultados de Quiroz et al. (2005). La nica excepcin a esta regla es la experiencia de los capitanes de pesca, que es difcil de cuantificar en forma prctica. De acuerdo a las variables explicatorias seleccionadas, en el anlisis se probaron cinco modelos:
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Modelo 1 consider slo el efecto ao (A); Modelo 2 consider los efectos ao y profundidad (A+P); Modelo 3 consider los efectos ao y zona (A+Z); Modelo 4 consider los efectos ao, zona y profundidad (A+P+Z); y, Modelo 5 consider los efectos ao, zona, profundidad y la interaccin aozona (A+P+Z+A/Z). Finalmente, los resultados obtenidos se compararon con las seales de abundancia relativa derivada de la flota comercial (Canales et al., 1999; Montenegro & Bucarey, 2008). RESULTADOS Correccin del rea barrida segn tiempo efectivo de arrastre Para corregir lo datos histricos de CPUA debido al efecto de menor distancia recorrida por tiempo efectivo de arrastre, se evaluaron las variaciones anuales registradas en el rea barrida del PAM Foche, que fue la nave con mayor presencia en los cruceros de evaluacin directa. Esta nave, entre 2001 y 2005 cubri un rea promedio de 0,023 km2 por lance de pesca, superficie que en el 2006 se redujo a la mitad, producto de la incorporacin del concepto de tiempo efectivo de arrastre. Suponiendo que esta situacin es extrapolable al perodo 2001-2005, significa que el rea rastreada por lance durante 2006 fue en promedio 47% de la estimacin tradicional, efecto que se tradujo en un aumento en casi el doble de la CPUA que se debiera haber obtenido si se considerara el criterio histrico. Debido a que las estimaciones de abertura punta de alas (APA) se realizan de manera independiente a los lances de evaluacin, y que el valor esperado del APA es un parmetro constante empleado en los estimadores de CPUA, entonces los datos de 2006 fueron corregidos o estandarizados amplificando el rea rastreada de cada lance por un factor de 2,1 (=1/0,47) (Fig. 3). Anlisis exploratorio de los datos El resumen descriptivo del conjunto de datos analizados y sus estadgrafos muestraron una notable asimetra positiva e importantes niveles de curtosis y desviacin. La asimetra de estos datos oscila entre 1,8 y 8,1 y los niveles de curtosis entre 6,3 y 95,5 (Tabla 3), los cuales fueron muy altos e incompatibles con una distribucin normal; por lo tanto, el ndice de asimetra se ubicara en torno a 0 y la curtosis cerca de 3. Distribucin del error En la modelacin de datos de tasas de capturas positivas se supone a menudo que estos responden a distribuciones de probabilidad asimtrica como
Figura 3. Variacin anual del rea barrida promedio por lance del PAM Foche que oper sobre camarn nailon entre 2001 y 2006. Figure 3. Annual variation of the average swept area per haul of the PAM Foche fishing for nylon shrimp between 2001 and 2006.
gamma o log-nornal (Stefnsson, 1996; Punt et al., 2000; entre otros), siempre que se verifique que la funcin de varianza es V(Y)= 2 E(Y)2. Para evaluar esta hiptesis, se efectu un anlisis de regresin lineal en escala logartmica entre la CPUA media y la varianza considerando estratos de un grado de latitud y ao, lo cual entreg un valor de pendiente de = 2,03 0,03 (media error estndar) y un intercepto = -0,13 0,3. Los datos se ajustaron a un modelo lineal cuyo coeficiente de determinacin fue R2=0,96 y la hiptesis Ho: = 2 no puede ser rechazada a un 95% de confianza, dado que el estadstico t = 52,2 result mayor al de rechazo de Ho (Fig. 4). Similar conclusin se deduce de la hiptesis Ho: = 0. Para confirmar la mejor distribucin de error de los datos, se realiz un anlisis de bondad de ajuste de estos dos modelos formular una hiptesis en relacin a la distribucin de la variable de inters. Estos modelos fueron ajustados mediante Mxima Verosimilitud y como opcin de seleccin entre modelos se emple el criterio de informacin bayesiana (BIC) (Schwartz, 1978), el cual permite la comparacin de modelos noanidados como es el caso de estas dos distribuciones de probabilidades. La decisin se orient a elegir el modelo con menor BIC. El resultado indic que ambos modelos de densidad parecen adecuados para describir los datos disponibles (Fig. 5). Sin embargo, el menor valor del criterio de informacin BIC indica que los datos se ajustaron mejor a un modelo gamma (Tabla 4). Modelacin de la CPUA y proporcin de lances con presencia de capturas La bondad de ajuste del MLG de la CPUA se evalu siguiendo el supuesto respecto de los desvos
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Tabla 3. Principales estadgrafos de los datos de CPUA registrados en los cruceros de camarn nailon (1998-2006). Table 3. Main statistics of the CPUA data registered for the nylon shrimp cruises (1998-2006).
Ao 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006
Media (kg km-2) 532 832 1.688 1.411 2.166 4.523 3.219 6.574 4.101
Desviacin estndar 1.063 1.957 5.083 3.564 4.293 5.866 5.911 7.164 5.305
Lances totales 282 263 762 352 1.169 493 585 413 386
Lances positivos (1) 64 52 209 92 465 300 252 325 230
Mnimo (kg km-2) 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Mximo (kg km-2) 7.489 12.921 78.674 30.870 63.952 48.390 56.232 51.849 28.453
Asimetra 2,90 3,26 8,12 4,28 4,83 2,29 3,79 2,05 1,78
Curtosis 13,31 14,92 95,49 26,56 48,51 11,46 24,32 9,35 6,35
(1) = Captura mayor a 20 kg
Figura 4. Regresin lineal entre el logaritmo natural de la CPUA media del camarn nailon y el logaritmo natural de su varianza. Figure 4. Linear regression between the natural logarithm of the average CPUA of nylon shrimp and the natural logarithm of its variance.
normalmente distribuidos. El grfico de probabilidad normal (cuantil-cuantil) es un diagrama de dispersin de los percentiles empricos (ordenados) versus los percentiles tericos de la distribucin normal. Si la muestra proviene de una distribucin conocida, entonces los puntos muestrales deberan estar sobre una recta. De acuerdo al desempeo de modelos de error normal y gamma para la variable logtransformada, y dado que no existen alejamientos importantes de la linealidad esperada en el caso analizado, no se pudo descartar el supuesto inicialmente formulado en cuanto a las distribuciones inicialmente comentadas (Fig. 6). Es decir, la variable CPUA log transformada podra ser modelada indistintamente con una distribucin normal o gamma.
Sin perjuicio de lo anterior y con fines prcticos, lo que sigue del anlisis se realiz segn en el resultado obtenido del criterio BIC siguiendo los resultados del modelo de distribucin gamma, para el cual el MLG propuesto mostr que todos los factores analizados fueron estadsticamente significativos (Tabla 5). De los efectos analizados se destac el efecto anual como el ms importante, seguido de la interaccin ao-zona, lo cual corrobora el supuesto que los cambios poblacionales del camarn nailon se han debido ms a variaciones locales que globales. De estos resultados, se obtuvo que el efecto batimtrico fue ms importante respecto que el efecto espacial, este ltimo al lmite de la regin de aceptacin (P = 0,05) (Tabla 5). Lo anterior tambin se observ en el anlisis de devianza, que indic que al incluir los efectos zona o profundidad (modelo M4) se reduce marginalmente (3%) la devianza total respecto del modelo basado slo en el efecto ao (modelo M1). Sin embargo, al considerar la interaccin ao-zona se logr una disminucin de la devianza inicial en 13%, as como tambin en el criterio BIC, confirmando con ello la importancia del conjunto ao-zona como efecto explicatorio de la CPUA (Tabla 6). Por su parte y siguiendo el modelo logstico para describir la variabilidad de la presencia/ausencia de capturas en los lances de pesca, el respectivo anlisis de devianza mostr que la prediccin en la proporcin de lances exitosos mejor significativamente (reduccin de la devianza en 11%) al incorporar la interaccin ao-zona. Lo mismo sucedi con la reduccin del BIC como ndice de desempeo de los modelos (Tabla 7). Los resultados mostraron tendencias en el crecimiento tanto del efecto anual de la CPUA como la proporcin de lances con capturas (Fig. 7). Dichas
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Figura 5. Ajuste de modelos de densidad tericos (log-normal y Gamma) para la CPUA de camarn nailon (1998-2006). Figure 5. Fit of theoretical density models (log-normal and Gamma) to the CPUA of nylon shrimp (1998-2006). Tabla 4. Criterio de informacin bayesiana (BIC) de los modelos ajustados a los datos de CPUA de camarn nailon (1998-2006). Table 4. Bayesian information criterion (BIC) for the models fit to the CPUA data for nylon shrimp (19982006).
Ao 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006
Modelo Log-normal Gamma 1.946 1.684 7.327 2.437 10.366 7.073 6.245 7.631 6.202 1.931 1.677 7.366 2.433 10.344 7.018 6.239 7.553 6.131
tendencias se observaron en cualquiera de los modelos sin interacciones, con un aumento en el valor estimado de estas variables en un 350% en el perodo analizado. Lo anterior se tradujo en una relacin lineal positiva (r2 = 0,91) la cual, conforme a lo esperado, indic que la probabilidad o xito de captura aument con la abundancia (Fig. 8a). En definitiva, el modelo Delta sin considerar los efectos de interaccin ao-zona, seal que la abundancia relativa (CPUA corregida) de este recurso ha sido linealmente creciente en el tiempo (Fig. 8b). De acuerdo con el anlisis de efecto interaccin ao-zona (Fig. 9), el crecimiento poblacional del nailon y al igual que su xito de captura, se explic por el incremento registrado en las Zonas 2 y 3 (de Coquimbo al sur), y particularmente en la Zona 3 ubicada al sur de los 32S (Los Vilos) (Fig. 9c). Esta ltima zona revel la tendencia anual general de la CPUA considerando toda el rea de distribucin del camarn nailon.
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Figura 6. Diagrama cuantil-cuantil entre residuales estimados con el modelo completo (M4) y distribuciones de la variable normal (a) y gamma (b). Figure 6. Quantile-quantile diagram between residuals estimated with the complete model (M4) and distributions of the log-normal (a) and gamma (b) variables.
En otros trminos y an cuando la profundidad y zona, resultaron menos significativos, la CPUA en general aument hacia los extremos de la distribucin (Zonas 1 y 3), y que la abundancia relativa de la zona central (Zona 2) y sur (Zona 3) equivalen al 67% y 81% de la abundancia localizada en la Zona 1, respectivamente. Estos resultados tambin muestraron que la poblacin de camarn nailon fue ms abundante en profundidades menores a 250 m, mientras que a mayores profundidades la abundancia relativa disminuy al 76% (Tabla 8). Por otro lado, la probabilidad de captura mostr que el xito es mximo (P = 0,63) en la zona central (Zona 2) y en el rango 250-350 m, pero decay hacia los estratos inmediatamente vecinos (Tabla 8). DISCUSIN La pesquera de camarn nailon reviste especial importancia tanto para la flota que extrae este recurso, como para las plantas que lo faenan en tierra. Igualmente, este crustceo destaca en el contexto de las especies extradas frente a la costa central de Chile, ya que representa un alto porcentaje del total anual de los crustceos desembarcados.
No obstante, en los ltimos 50 aos de desembarques de este recurso, muestran bruscas variaciones interanuales. El rpido incremento inicial en las capturas demuestra el inters que despert su extraccin en el sector empresarial, llegando prontamente al lmite histrico registrado en 1966 de 11.420 ton. Posteriormente, se observ un persistente descenso en las capturas, las que slo volvieron a repuntar a partir del 1986, hasta alcanzar un nuevo record de 10.620 ton en 1995, seguido de una nueva cada de los desembarques, con cifras promedio en el ltimos quinquenio de 4.000 ton anuales (Fig. 10). En 1995 esta pesquera fue declarada en plena explotacin y sometida a cuotas anuales de captura y en 2001, se incorpor a la medida administrativa de Lmite Mximo de Captura por Armador, mediante la cual a cada empresa se le asignaron porcentajes sobre la cuota global anual determinada en relacin a su desempeo en los tres aos previos. En la actualidad este recurso es extrado por alrededor de 35 naves arrastreras, con puertos base en Coquimbo, Quintero y Tom. Debido a las fluctuaciones ya indicadas en los desembarques de esta especie, es importante determinar la situacin del stock y, muy en especial, la biomasa vulnerable de esta especie, para que la Autoridad sectorial pueda definir la cuota global anual de captura sobre la base de la mejor informacin disponible. De all la relevancia de conocer los factores que inciden en las estimaciones obtenidas en cruceros de evaluacin directa que emplean el mtodo de rea barrida para determinar la biomasa disponible a las redes de arrastre en uso. En el perodo analizado, diversas instituciones han ejecutado la evaluacin de este recurso empleando diferentes diseos de muestreo, que probablemente han incidido en las estimaciones de biomasa. En efecto, distinta configuracin espacial en los diseos de muestreo podran generar fuentes de error que dificultan una comprensin fidedigna de la seal de abundancia (Gunderson, 1993; ICES, 2004a). Una eventual solucin pasara por la modelacin explcita del efecto referido al criterio de anlisis de la institucin ejecutora; sin embargo, frente a la falta de contraste entre aos, se podra llegar a la misma situacin de desbalance en la matriz de diseo aludida al efecto buque, debido a que no siempre operaron las mismas naves en los cruceros de evaluacin considerados. Por ello y para fines prcticos, se supuso que el diseo de muestreo es parte del error no explicado por el modelo. El anlisis de la informacin operacional de los cruceros efectuados entre 1998 y 2006 se realiz considerado un modelo lineal generalizado (MLG)
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Tabla 5. Anlisis de varianza de los estratos considerados en el MLG del camarn nailon con datos de CPUA logtransformada. Table 5. Analysis of variance of the strata considered in the GLM fit to the CPUA log-transformed data of the nylon shrimp.
Fuente Ao Profundidad Zona Ao-zona Error
Suma cuadrados 145,7 19,4 5,0 36,5 1318,6
Grados de libertad 8 2 2 16 1.973
Cuadrados medios 18,2 9,7 2,5 5,6
F 31,0 16,5 4,2 9,6
Prob > F < 0,001 < 0,001 0,015 < 0,001
Tabla 6. Anlisis de devianza para diferentes modelos ajustados a la log-CPUA de camarn nailon. A: ao, P: profundidad, Z: zona, A/Z: ao-zona, BIC: criterio de informacin bayesiana. Table 6. Analysis of deviance for different models fit to the log-CPUA of the nylon shrimp. A: year, P: depth, Z: zone, A/Z: year-zone, BIC: Bayesian information criterion.
Variables explicatorios A A+P A+Z A+P+Z A+P+Z+A/Z Nmero de parmetros 9 11 11 13 29 Devianza (D) 1380 1372 1352 1333 1201
Modelo M1 M2 M3 M4 M5
g.l. 1993 1991 1991 1989 1973
(%)
BIC 1399 1395 1375 1359 1259
F 209 225 244 288 492
-1 -2 -3 -13
<0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001
Tabla 7. Anlisis de devianza para diferentes modelos ajustados a la presencia/ausencia de capturas en los lances de camarn nailon. A: ao, P: profundidad, Z: zona, A/Z: ao-zona, BIC: criterio de informacin bayesiana. Table 7. Analysis of deviance for different models fit to the presence/absence of catches in the hauls for nylon shrimp. A: year, P: depth, Z: zone, A/Z: year-zone, BIC: Bayesian information criterion.
Variables explicatorios A A+P A+Z A+P+Z A+P+Z+A/Z Nmero de parmetros 9 11 11 13 29 Devianza (D) 5.886 5.558 5.690 5.391 5.229
Modelo M1 M2 M3 M4 M5
g.l. 4.726 4.724 4.724 4.722 4.706
(%)
BIC 5.905 5.580 5.713 5.417 5.288
-6 -3 -8 -11
(McCullagh & Nelder, 1989), para permitir homologar seales e identificar estadsticamente aquellos factores que determinan la variabilidad de la CPUA. El presente trabajo considera un modelo Delta (Stefnsson, 1996; Welsh et al., 1996; Fletcher et al., 2005), donde se modelan de manera independiente los datos con capturas positivas (en este caso mayor a 20 kg), de aquellos lances fallidos que proporcionan informacin relativa a la probabilidad de captura. Cabe indicar que el criterio de 20 kg para definir lances positivos ha sido empleado por diferentes
instituciones para calificar los lances con presencia del recurso (o lance cero en este caso), respecto de aquellos lances exitosos. Este criterio est considerablemente por debajo del promedio por lance en capturas comerciales, por lo cual se considera una medida adecuada para definir la presencia o ausencia del recurso en el rea estudiada. As tambin, el anlisis exploratorio de los datos entreg seales de alto nivel de curtosis y de asimetra, incompatibles con un modelo de distribucin normal. Esto motiv un examen previo de
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Figura 7. a) Prediccin de la CPUA relativa anual, y b) proporcin de lances con captura de camarn nailon (1998-2006). Figure 7. a) Prediction of the relative annual CPUA, and b) proportion of hauls with nylon shrimp in the catch (1998-2006).
Figura 8. a) Relacin entre la CPUA relativa anual y de la proporcin de lances con captura del camarn nailon, b) tendencia de la CPUA relativa corregida (1998-2006). Figure 8. a) Relationship between the relative annual CPUA and the proportion of hauls with nylon shrimp in the catch, b) tendency of the relative corrected CPUA (1998-2006).
la bondad de ajuste de modelos normal o gamma para la variable log-transformada. El ajuste de estos entreg mayor afinidad con el modelo gamma el cual fue la base del anlisis posterior; no obstante, el modelo normal (con funcin de enlace log) igualmente fue desarrollado en trminos comparativos, entregando algunas diferencias en las seales de abundancia. Estos resultados no son extraos si se considera lo sealado por Myers & Pepin (1986) y Steirnarsson & Stefnsson (1986), quienes encontraron evidencias que la distribucin log-normal no siempre provee las mejores estimaciones de abundancia en algunos peces de fondo, respecto de otras distribuciones como la Weibull o la gamma. Similares resultados han sido encontrados posteriormente por Smith (1990), Myers & Pepin (1991) y Cadigan & Myers (2001). Por su parte, el MLG aplicado a los datos indic que, tanto para la variable CPUA como para la proporcin de lances con captura, el efecto ao es el ms significativo seguido por el factor interaccin ao-zona, lo cual igualmente fue determinado por
Quiroz et al. (2005) en langostino amarillo (Cervimunida johni), en la misma rea de estudio. Dichos autores tambin determinaron que el factor zona fue menos explicativo que el efecto batimtrico, lo cual se vio igualmente confirmado en este estudio. As, no obstante que la seal global anual de abundancia CPUA mostr un sostenido incremento en el perodo de anlisis, el efecto ao-zona establece que el crecimiento poblacional del camarn nailon se focaliz particularmente en la Zona 3, especialmente al sur de Valparaso (3210S). Esta situacin estara relacionada con las vedas biolgicas aplicadas a partir del 2001, que explicara la recuperacin progresiva del recurso en dicha zona. As tambin y al igual que la CPUA, el modelo de regresin logstico de proporcin de lances con capturas mostr un crecimiento sostenido del efecto anual tanto a nivel espacial como agregado, lo cual indica una mayor probabilidad de capturar este crustceo cuando aumenta la abundancia. Con relacin a los restantes factores considerados, la seal de abundancia (CPUA) mostr que la densidad del recurso disminuye a profundidades
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Figura 10. Desembarque anual de camarn nailon (1959-2008). Figure 10. Annual nylon shrimp landings (1959-2008).
Tabla 8. CPUA relativa de camarn nailon y proporcin de lances con captura predichos segn zona y profundidad. Table 8. Relative CPUA for the nylon shrimp and the proportion of hauls with catch predicted by zone and depth.
Proporcin de lances con captura (> 20 kg lance -1) 0,36 0,63 0,38 0,22 0,57 0,46
CPUA relativa 1 2 3 100-250 250-350 350-600 1,00 0,67 0,81 1,00 0,97 0,76
Zona
Profundidad (m)
Figura 9. a) Prediccin de la CPUA, b) proporcin de lances con capturas (o probabilidad de captura), y c) CPUA relativa corregida de camarn nailon, por ao y zona de pesca. Figure 9. a) Prediction of the CPUA, b) and the proportion of hauls with nylon shrimp in the catch (or the probability of catch), and c) relative corrected CPUA, taken from the effect of the zone-year interaction for nylon shrimp.
mayores a 250 m, estrato que donde se congrega el camarn nailon durante los perodos pre y post reproduccin (Arana et al., 1976). Esto se explicara porque en el perodo cuando se realizaron los cruceros de evaluacin (junio-octubre), el recurso se encontraba en etapa reproductiva, con alto porcentaje de hembras portadoras. De all que en esos meses el recurso se hallara mayoritariamente sobre la plataforma continental, con los valores ms altos de CPUA en
este rango, lo que fue verificado en este anlisis (Tabla 8). De igual modo, el efecto espacial indica que las abundancias son mayores en la Zona 1 (norte) y Zona 3 (sur), corroborando los resultados obtenidos por Canales et al. (1999) a partir de informacin operacional histrica de la flota comercial. Por otro lado, al comparar la evolucin de los principales indicadores de abundancia (CPUA y biomasa) con la CPUE de la flota comercial (Montenegro & Bucarey, 2008), se observa en la zona 3 una notable similitud en las tendencias y variaciones de los tres indicadores considerados en este anlisis, pero no as en las Zonas 1 y 2, donde la variaciones en la biomasa no se relacionaron con la CPUE comercial y la CPUA del crucero, aunque estas dos ltimas mostraron similitud en sus fluctuaciones (Fig. 11). Si bien la relacin entre la CPUE proveniente de la flota y la biomasa evaluada mediante cruceros no necesariamente debe existir cuando la capturabilidad
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CPUA puedan ser interpretados como cambios efectivos en la poblacin. Esto ltimo se sugiere frente a las evidencias encontradas, que el camarn nailon distribuido al norte de los 32S (Zonas 1 y 2), presenta variaciones en capturabilidad y rea de concentracin de manera inversa con los cambios en abundancia (Fig. 12), situacin que fue previamente advertida por Perez & Defeo (2003) y Perez (2005). Consecuente con lo anterior y frente a todas las fuentes de variabilidad mencionadas, se considera que los estimados de CPUA obtenidos en el presente trabajo, pueden ser interpretadas de mejor forma como medidas estandarizadas de abundancia relativa. Como resultado del presente anlisis, se determina que la CPUA constituye mejor opcin para el anlisis y seguimiento de los cambios poblacionales de camarn nailon, al ser comparable en el tiempo y funcionales para su manejo.
Figura 11. CPUE comercial, CPUA y biomasas anuales estimadas en los cruceros de evaluacin directa del camarn nailon (1993-2006). a) zonas 1 y 2, b) zona 3. Figure 11. Commercial CPUE, CPUA and biomasses estimated on research surveys of nylon shrimp (19932006). a) zones 1 and 2, b) zone 3.
es variable, si debiera serlo entre la CPUA y la biomasa. De all que la situacin registrada en las Zonas 1 y 2 podra estar asociada con la distribucin espacial del recurso, donde la estrecha plataforma y la menor disponibilidad de fondos adecuados para la realizacin de los arrastres, puede condicionar los criterios de estimacin de los polgonos y de all el rea que cubre cada foco de agregacin, influyendo en el clculo de la biomasa. Al respecto, Canales & Arana (2009) concluyen que un diseo del tipo estratificado en este tipo de recursos podra ser el adecuado, cuando se trata de reducir el error de estimacin debido a una distribucin espacial irregular. Igualmente, ICES (2004b) recomienda fijar la superficie o rea empleada para el clculo de la biomasa, a objeto de reducir de este modo, el error en la interpretacin de los estimados de la superficie bajo distintos criterios. En este sentido, ICES (2004b) propone fijar la posicin espacial de las estaciones de muestreo a objeto que las variaciones detectadas en la abundancia relativa o
Figura 12. Relacin entre el rea de agregacin y el estimado de CPUA relativa anual del camarn nailon. Figura 12. Relationship between the aggregation area and the estimated relative annual CPUA for nylon shrimp.
AGRADECIMIENTOS Los autores agradecen al Fondo de Investigacin Pesquera (FIP) el haber facilitado las bases de datos correspondientes a los cruceros de evaluacin directa del camarn nailon. As tambin al Sr. Sergio Salinas por su colaboracin en la revisin y estandarizacin de los datos y a los Ing. Carlos Montenegro y Juan Carlos Quiroz, por sus valiosas observaciones al trabajo realizado. REFERENCIAS
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Received: 24 March 2008; Accepted: 26 July 2010
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Research Article
Hbitos alimentarios de Noctiluca scintillans en aguas costeras de la Provincia de Buenos Aires, Argentina
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Natalia E. Sato1, Daniel Hernndez2 & Mara D. Vias3 Consejo Nacional de Investigaciones Cientficas y Tcnicas (CONICET). Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero (INIDEP), Paseo Victoria Ocampo 1, B7602HSA Mar del Plata, Argentina 2 Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero (INIDEP), Paseo Victoria Ocampo 1, B7602HSA Mar del Plata, Argentina 3 Consejo Nacional de investigaciones Cientficas y Tcnicas (CONICET).Universidad Nacional de Mar del Plata. Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero (INIDEP), Paseo Victoria Ocampo 1 B7602HSA, Mar del Plata, Argentina
RESUMEN. Se analiz la dieta de Noctiluca scintillans a partir de muestras colectadas mensualmente en una estacin costera permanente de la Provincia de Buenos Aires, Argentina (Estacin EPEA) entre marzo 2000 y abril 2001. Se examin un total de 1100 individuos. Las principales presas fueron diatomeas (27,7%), huevos de coppodos (24,1%) y tintnidos (17,9%). Los gneros/especies de presas ms abundantes encontrados en las vacuolas digestivas de N. scintillans fueron en orden decreciente, los tintnidos: Tintinnopsis spp., Codonellopsis spp. y Tintinnidium spp.; huevos de coppodos de Calanoides carinatus, Ctenocalanus vanus y Oithona nana; y las diatomeas Coscinodiscus wailesii, Paralia spp., Guinardia flaccida, Thalassiosira spp., Pinnularia spp., Pleurosigma normanii y Triceratium spp. La incidencia alimentaria vari entre 27,5% y 77,0% con un promedio de 50,2%. Este ndice alcanz un alto valor en septiembre 2000. La correlacin entre el volumen del predador y el volumen de las presas result altamente significativa (r = 0,1921; P < 0,00000). Los resultados indicaron que N. scintillans es un predador oportunista. Palabras clave: Noctiluca scintillans, dinoflagelado hetertrofo, predacin, ecologa trfica, aguas costeras, Argentina.
Feeding habits of Noctiluca scintillans in coastal waters off Buenos Aires Province, Argentina
ABSTRACT. The diet of Noctiluca scintillans was determined using samples collected monthly at a permanent coastal station off Buenos Aires Province, Argentina (Station EPEA) from March 2000 through April 2001. A total of 1100 individuals were examined. Diatoms (27.7%), copepod eggs (24,1%), and tintinnids (17.9%) were the main prey items. The genus/species of the most abundant preys found in the N. scintillans food vacuoles were, in declining order, the tintinnids Tintinnopsis spp., Codonellopsis spp., and Tintinnidium spp.; copepod eggs of Calanoides carinatus, Ctenocalanus vanus, and Oithona nana; and the diatoms Coscinodiscus wailesii, Paralia spp., Guinardia flaccida, Thalassiosira spp., Pinnularia spp., Pleurosigma normanii, and Triceratium spp. The alimentary incidence varied between 27.5% and 77.0%, with an average of 50.2%. This index reached a high value in the month of September 2000. The correlation between the volumes of predators and preys was highly significant (r = 0.1921; P < 0.00000). The results indicated that N. scintillans is a predator opportunist. Keywords: Noctiluca scintillans, heterotrophic dinoflagellate, predation, trophic ecology, coastal waters, Argentina.
________________________ Corresponding author: Natalia E. Sato (nesato@mdp.edu.ar)
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INTRODUCCIN Noctiluca scintillans es un dinoflagelado hetertrofo de distribucin cosmopolita, constituye uno de los componentes ms abundantes del plancton y entre otros impactos sobre el ecosistema, produce mareas rojas en reas costeras alrededor del mundo (FondaUmani et al., 2004), las cuales generalmente ocurren en primavera y verano (Miyaguchi et al., 2006). Este fenmeno causa la muerte masiva de peces, muchos de ellos de importancia econmica, y tambin de invertebrados marinos por la acumulacin de niveles txicos de amonio en el agua circundante (Montani et al., 1998). Esta especie es de forma globular atecada, con citoplasma transparente, sin cloroplastos y con un nmero variable de vacuolas alimenticias. Estos organismos miden entre 200 y 2000 m de dimetro, poseen un tentculo cerca del citostoma y un flagelo rudimentario, ninguno de los cuales tiene una funcin locomotora (Lucas, 1982; Fonda-Umani et al., 2004). Capturan partculas alimenticias por medio del tentculo, el cual realiza movimientos lentos y asimtricos. Este dinoflagelado es fagotrfico y su mecanismo de alimentacin consiste en engullir la presa (Hansen & Calado, 1999). N. scintillans juega un rol importante en las cadenas trficas marinas (Miyaguchi et al., 2006), alimentndose de una gran variedad de presas que incluyen tanto fitoplancton (principalmente diatomeas), huevos, larvas y pellets fecales de crustceos como tambin otros organismos zooplanctnicos (Prasad, 1958; Kimor, 1979; Quevedo et al., 1999; Kirboe, 2003; Fonda-Umani et al., 2004). De este modo, N. scintillans estara afectando las cadenas trficas al ejercer por ejemplo, predacin sobre las diatomeas (productores primarios del sistema pelgico), que constituyen una fuente de alimento importante para los organismos marinos pequeos (Curtis & Barnes, 1994). Tambin, al ejercer predacin sobre el zooplancton, en especial sobre los coppodos (consumidores primarios ms numerosos en todos los mares y ocanos), componente fundamental en la dieta de peces y de muchos otros organismos marinos (Boltovskoy, 1981; Quevedo et al., 1999). Por su abundancia, estos dinoflagelados pueden llegar a limitar el crecimiento de la poblacin local de coppodos, no slo al competir por el alimento, sino adems por alimentarse de sus huevos y nauplios (Nakamura, 1998; Jeong, 1999). Existen evidencias de la enorme influencia de N. scintillans sobre las variaciones en la abundancia y diversidad del zooplancton y en la estructura de la comunidad donde habitan (Jeong, 1999; Quevedo et al., 1999; FondaUmani et al., 2004; Yilmaz et al., 2005).
En el Mar Argentino no existe ningn estudio realizado sobre la alimentacin de N. scintillans a pesar de su abundancia en reas costeras. Esto se puede atribuir a que el estudio de estos organismos tan frgiles, delicados y de pequeas tallas, es muy complejo. Adems, los procesos de digestin dificultan la determinacin, a travs de cada fragmento, del origen de las presas ingeridas. Por su potencial impacto de predacin sobre poblaciones de coppodos y otros organismos fito y zooplanctnicos, debido a las elevadas abundancias que pueden alcanzar, es de suma importancia efectuar estudios sobre la ecologa trfica de las poblaciones locales de este predador, que aporten a la evaluacin de su posible rol sobre la comunidad planctnica costera de Argentina. Los conocimientos de sus hbitos alimentarios que comprenden tanto la determinacin de la composicin de la dieta, ndices alimentarios y selectividad por tamaos de presa, permiten establecer su posible rol ecolgico como predador en la comunidad planctnica y el potencial impacto de la proliferacin de N. scintillans en el ecosistema costero. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue estudiar durante un ciclo anual, los hbitos alimentarios de N. scintillans en las aguas costeras de la Provincia de Buenos Aires, Argentina. MATERIALES Y MTODOS La estacin costera EPEA (Estacin Permanente de Estudios Ambientales) (3828S, 5741W, 48 m profundidad), se ubica en la Provincia de Buenos Aires, Argentina (Fig. 1), a una distancia de la costa de aproximadamente 13,5 mn. Es una estacin fija de muestreo dedicada al estudio a largo plazo de variaciones en la comunidad del plancton en relacin con los factores ambientales, para detectar posibles sucesos extraordinarios causados por cambios climticos y oceanogrficos. Aunque EPEA corresponde a aguas costeras, debido a su proximidad con la isobata de 50 m, puede estar influenciada en algunos casos por la adveccin de aguas de la plataforma media de origen subantrtico y en otras ocasiones por aguas dulces del Ro de la Plata (Lutz et al., 2006). Hacia el norte de la regin bonaerense, se encuentra el frente del Ro de la Plata que presenta una marcada variabilidad espacial y mantiene una estructura de cua salina permanente. Hacia el sur, se destaca un rea determinada por dos regiones, una externa bajo la influencia de aguas de plataforma que ingresan desde el sur (golfo San Matas), aportando alto contenido de sal y una franja litoral costera con aguas diluidas por los aportes de los ros Negro y Colorado (Guerrero, 1998).
Hbitos alimentarios de Noctiluca scintillans en aguas costeras de Argentina
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Figura 1. Localizacin de la estacin costera permanente EPEA (3828'S, 5741'W). Figure 1. Location of the permanent coastal station EPEA (3828'S, 5741'W).
Con la finalidad de determinar los hbitos alimentarios de N. scintillans, se colect mensualmente un total de 14 muestras de plancton durante el perodo marzo 2000-abril 2001. La colecta de los ejemplares se realiz mediante arrastres verticales desde cercanas del fondo hasta la superficie, durante las horas del da, utilizando una red minibongo de 20 cm de dimetro (mallas de 67 y 220 m). El tiempo de arrastre fue de 2 min con una velocidad de 20 m min-1 Las muestras se fijaron con formaldehdo neutralizado al 4% en agua de mar, despus de < 5 min de la colecta. Para el anlisis de la composicin de la dieta de N. scintillans se separaron al azar 200 ejemplares de cada muestra. El contenido digestivo se observ por transparencia empleando un microscopio ptico binocular (Dela-Cruz et al., 2002). Cuando no fue posible observar las partculas alimenticias por transparencia, se emple la metodologa utilizada para la identificacin de presas encontradas dentro de los contenidos digestivos de otros tipos de predadores (Vias & Ramrez, 1996; Vias & Santos, 2000), que result ser muy efectiva con esta especie y que consisti en la diseccin de cada ejemplar con agujas muy finas y posterior tincin con solucin saturada de azul de tolouidina (0,25%). Esto se realiz para lograr una mejor visualizacin y deteccin de las presas encontradas dentro de las vacuolas digestivas de N. scintillans. Esta tcnica que emplea la tincin, permite observar y distinguir mejor las estructuras quitinosas, transparentes e incoloras, tales como las que se encuentran en los nauplios de los coppodos, copepoditos y en las cutculas de muchos otros pequeos crustceos y en las lrigas de los tintnidos (Vias & Ramrez, 1996; Vias & Santos, 2000). Hay
que sealar adems, que los procesos de digestin del alimento por parte del predador llevan a que solamente queden unos pocos fragmentos de las presas consumidas, fragmentos que son transparentes e incoloros y que solamente pueden visualizarse con una tincin. De esta manera, las partculas alimenticias encontradas dentro de las vacuolas digestivas fueron identificadas taxonmicamente hasta el menor nivel posible, cuantificadas y medidas (largo total y ancho). Las mediciones se realizaron utilizando un microscopio ptico binocular marca Zeiss de luz transmitida modelo Axioscop, conectado a una cmara de video marca Sony, modelo CCD y un software para el procesamiento digital de imgenes (Programa Control). A partir de estas mediciones se obtuvieron los biovolmenes mediante mtodos geomtricos (Kogan, 2005). Los coppodos fueron identificados considerando su anatoma externa, morfologa de sus apndices y el tipo cerdas o espinas que ornamentan los artejos de los apndices, usando la literatura taxonmica disponible (Ramrez, 1970; Bradford-Grieve et al., 1999). La identificacin especfica de los tintnidos se realiz segn la morfologa de sus lrigas, en el marco taxonmico general propuesto por Alder (1999). Para los dinoflagelados se utiliz el trabajo de revisin y recopilacin de Balech (1988). Las diatomeas se identificaron segn su morfologa, simetra y caractersticas del esqueleto silcico o frstulo (Balech, 1977; Ferrario et al., 1995; Vouilloud, 2003). El resto de las presas zooplanctnicas se determinaron usando las descripciones taxonmicas disponibles (Boltovskoy, 1981). Para identificar los huevos de coppodos encontrados en las vacuolas del predador. Se realiz una serie de incubaciones de las hembras de coppodos de las especies dominantes, Despus de 24 h de incubacin, se fijaron las muestras con formaldehido neutralizado al 4% en agua de mar y se registr el dimetro de los huevos y caractersticas particulares. Los huevos de coppodos encontrados en las vacuolas digestivas de N. scintillans fueron identificados a nivel de especie, comparndolos con los obtenidos en las incubaciones. La medicin de los dimetros de N. scintillans se realiz utilizando un microscopio ptico binocular y un programa computacional para el procesamiento digital de imgenes. Para visualizar las distribuciones mensuales de tamao (dimetro) de N. scintillans, los datos se agruparon en clases de 100 m y se representaron en histogramas, incorporando los intervalos de confianza al 95%, correspondientes al porcentaje registrado en cada clase de tamao (Mood & Graybill, 1963). Los
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intervalos de confianza se obtuvieron considerando la distribucin binomial (Mood & Graybill, 1963). Las distribuciones agrupadas correspondientes a los distintos meses fueron comparadas a partir del estadstico G de razn de verosimilitudes (Sokal & Rohlf, 1979), para determinar diferencias significativas entre los meses analizados. Teniendo en cuenta los datos individuales de los dimetros de estos predadores, se efectu un anlisis de varianza simple, para comparar el dimetro medio de N. scintillans entre los diferentes meses analizados, previa transformacin de los datos a la escala logartmica, para homogeneizar las varianzas. Para evaluar la homocedasticidad se consider el test de Bartlett (Zar, 1996). La normalidad de estas distribuciones se evalu grficamente a partir de los normal-plot correspondientes a cada mes. Los dimetros medios mensuales se representaron grficamente. Considerando que los datos sin transformar presentaban distribuciones normales (verificado esto grficamente a partir de los normalplot), se construyeron intervalos de confianza al 95% sobre los dimetros medios, de acuerdo a la distribucin t de Student (Sokal & Rohlf, 1979). Para determinar la relacin entre el volumen de N. scintillans y el volumen de las presas se calcul el coeficiente de correlacin de Pearson y se evalu su significacin estadstica (Sokal & Rohlf, 1979). Se determin la incidencia alimentaria mensual, definida como el porcentaje de N. scintillans con al menos una presa en sus vacuolas digestivas (DelaCruz, 2002). Los valores de los ndices alimentarios en trminos porcentuales, fueron representados a partir de un grfico de barras con los respectivos intervalos de confianza del 95%, calculados a partir de la distribucin binomial (Mood & Graybill, 1963). Los ndices alimentarios correspondiente a los diferentes meses analizados, se compararon a partir del estadstico G de razn de verosimilitudes, con el propsito de determinar diferencias significativas entre los meses analizados (Sokal & Rohlf, 1979). Luego se efectuaron comparaciones de a pares entre todos los ndices alimentarios, considerando el test Tukey de comparaciones mltiples (Zar, 1996), para determinar diferencias significativas entre los ndices alimentarios comparados de a pares. RESULTADOS El perodo de estudio fue de marzo 2000 a abril 2001, pero solamente se detectaron ejemplares de N. scintillans en julio, septiembre, octubre, noviembre y diciembre 2000 y enero 2001.
En el anlisis de la composicin de la dieta, se determin que N. scintillans consumi una gran variedad de presas que incluy tanto zooplancton (distintos estadios de desarrollo de los coppodos, tintnidos, estadios tempranos de moluscos, apendicularias), como fitoplancton (diatomeas y dinoflagelados). El nmero de presas encontradas vari entre 1 y 10 por predador. Las diatomeas (27,7%), huevos de coppodos (24,1%) y Los tintnidos (17,9%), fueron los principales temes alimentarios durante todo el perodo de estudio, constituyendo el 69,7% del total. Los gneros/ especies de presas ms abundantes, fueron en orden decreciente, los tintnidos, Tintinnopsis spp., Codonellopsis spp. y Tintinnidium spp.; huevos de coppodos de: Calanoides carinatus, Ctenocalanus vanus y Oithona nana; y las diatomeas: Coscinodiscus wailesii, Paralia spp., Guinardia flaccida, Thalassiosira spp., Pinnularia spp., Pleurosigma normanii y Triceratium spp. (Tabla 1). En la Figura 2 se muestra la distribucin de frecuencias de tamao especimenes de N. scintillans. El rango de dimetro vari entre 200 y 799 m. Los dimetros medios presentaron diferencias significativas entre meses (F = 38,67; P < 0,000) (Fig. 3). La correlacin entre el volumen del predador y de las presas result altamente significativo (r = 0,1921; P < 0,000) (Fig. 4). No obstante, el incremento fue muy leve, aprecindose que a medida que el volumen del predador es mayor, incrementa el rango de volmenes de sus presas. De un total de 1100 ejemplares examinados, solamente 552 contenan presas en sus vacuolas digestivas. La incidencia alimentaria durante todo el perodo de estudio vari entre 27,5% y 77% con un promedio de 50,2% (Fig.5). Los ndices presentaron diferencias significativas entre los meses analizados (G = 109,64; P < 0,000) (Tabla 2), alcanzando el valor ms alto en septiembre de 2000 (Fig. 5). DISCUSION N. scintillans presenta un comportamiento trfico de tipo fagotrfico omnvoro. Algunos autores determinaron que consume principalmente huevos de coppodos y diatomeas (Quevedo et al., 1999; DelaCruz et al., 2003; Mohamed & Mesaad, 2007). Un punto importante a destacar, es que este trabajo constituye el primero en emplear estas tcnicas de tincin para identificar presas encontradas en las vacuolas digestivas de N. scintillans. La utilizacin de tincin permiti identificar la presencia de un alto porcentaje de tintnidos, que por presentar lrigas muy
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Tabla 1. Composicin de la dieta de Noctiluca scintillans y nmero de presas en cada mes analizado. NI: no identificados. Table 1. Composition of the diet of Noctiluca scintillans and number of prey found in each month analyzed. NI: unidentified. Presas Coppodos Copepoditos NI Nauplii NI Huevos libres Calanoides carinatus Ctenocalanus vanus Huevos en sacos Oithona spp. Huevos de coppodos NI Tintnidos Codonellopsis spp. Eutintinnus spp. Tintinnidium spp. Tintinnopsis spp. Tintinnopsis baltica Tintnidos NI Larvas de lamelibranquios Larvas de gasterpodos Diatomeas Guinardia flaccida Pinnularia spp. Pleurosigma normanii Triceratium spp. Diatomeas cntricas Coscinodiscus wailesii Diatomeas en cadenas Paralia spp. Thalassiosira spp. Dinoflagelados Ceratium spp. Dinophysis tripos Protoperidinium spp. Apendicularias Pellets de crustceos Presas NI Total 1 2 47 8 10 24 5 2 15 72 2 3 9 8 2 27 9 5 27 14 4 2 2 3 14 6 88 30 18 75 36 2 15 89 4 4 11 7 21 5 4 4 125 49 5 24 5 2 2 41 2 97 90 875 Jul-00 Sep-00 Oct-00 Nov-00 Dic-00 Ene-01 Total
9 3 10 28 7 2
1 2
13 1
5 1 1 7
5 1
16 1 49 2 1 4 1 22 1 3 2 36 1 1 12 54
5 3 19 2 1 4 1 1
2 2 40 1 2 56 9 30 325 25 25 150 26 8 162 19 14 125 1 2 17 11 57
pequeas, transparentes e incoloras, son difciles de detectar sin la aplicacin de tincin especial. Es probable que por esta razn, en otros trabajos referentes a este tema, no se hallan encontrado altos porcentajes de tintnidos como componente de la dieta de N. scintillans, como en el presente trabajo (Quevedo et al., 1999; Dela-Cruz et al., 2003; Yilmaz et al., 2005; Mohamed & Mesaad, 2007). N. Sainti-
llans consumi principalmente las presas que fueron componentes ms abundantes en el medio ambiente. De acuerdo a Negri & Silva (2003), que estudiaron la composicin fitoplanctnica en la estacin EPEA durante el mismo periodo de estudio (marzo 2000abril 2001), determinaron la biomasa fototrfica obteniendo valores que fluctuaron entre 8,9 (noviembre de 2000) y 106 gC L-1 (julio de 2000),
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Figura 2. Distribucin de frecuencias de dimetros de Noctiluca scintillans en el periodo marzo 2000-abril 2001 (95% intervalo de confianza). Figure 2. Distribution of frequencies of diameters of Noctiluca scintillans in the period March 2000- April 2001 (95% interval of confidence).
Figura 3. Dimetro promedio de Noctiluca scintillans en cada uno de los meses analizados en el periodo marzo 2000-abril 2001. Figure 3. Average diameter of Noctiluca scintillans in each one of the months in the period March 2000-April 2001.
Figura 4. Relacin entre el volumen del predador (mm3) y el volumen de las presas (mm3). Figure 4. Relation between the volume of the predator (mm3) and the volume of the preys (mm3).
siendo las diatomeas el grupo que alcanz las mayores biomasas. En julio 2000 se observ un bloom de C. wailesii en la misma rea (Lutz et al., 2006) y un elevado consumo de N. scintillans por estas diato-
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Tabla 2. Comparacin de a pares entre los ndices alimentarios correspondientes a los diferentes meses analizados. Test Tukey para comparaciones mltiples entre la proporcin mayor y las dems proporciones, correspondientes a diferentes meses [ns: diferencias no significativas (P > 0,05); *: diferencias significativas (0,01 < P 0,05); **: diferencias altamente significativas (P 0,01)]. Table 2. Comparisons of to pairs between the alimentary indexes corresponding to the different months analysed. Test Tukey for multiple comparisons between the main proportion and the other proportions, corresponding to different months [ns: no significant differences (P > 0,05); *: significant differences (0,01 < P 0,05) ; **: highly significant differences (P 0,01)].
Comparacin Jul versus Sep Jul versus Oct Jul versus Nov Jul versus Dic Jul versus Ene Sep versus Oct Sep versus Nov Sep versus Dic Sep versus Ene Oct versus Nov Oct versus Dic Oct versus Ene Nov versus Dic Nov versus Ene Dic versus Ene q (0,05) 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 4,030 q (0,01) 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 4,757 P * ns ns ns ns ** * ** ** ns ns * ns ** ns
Figura 5. Incidencia alimentaria (%) de Noctiluca scintillans desde julio 2000 a enero 2001 (95% intervalo de confianza). Figure 5. Feeding incidence (%) of Noctiluca scintillans from july 2000 to january 2001 (95% interval of confidence).
meas, indicando claramente un comportamiento de predador oportunista (Quevedo et al., 1999; Dela-Cruz et al., 2003; Mohamed & Mesaad, 2007). En correspondencia con el componente zooplanctnico en la estacin EPEA, estudios realizados durante el mismo periodo, permitieron determinar la composicin del mesozooplancton donde los coppodos inferiores a 1 mm fueron los ms abundantes (500-39600 ind m-3), superando a los coppodos de tallas superiores, por dos rdenes de magnitud (Vias et al., 2003). Los coppodos ms abundantes en el medio ambiente fueron en orden decreciente, Oithona nana, Paracalanus spp., Calanoides carinatus y Ctenocalanus vanus (Vias et al., 2003). Fue notoria la presencia de todos los estadios de desarrollo de C. carinatus de agosto a noviembre 2000. Respecto al microzooplancton, los huevos y nauplios de coppodos presentaron abundancias medias del orden de 2000 y 6000 ind m-3 respectivamente (Vias et al., 2003). Para los tint-
nidos, no se obtuvo informacin sobre su abundancia en el periodo de estudio. No se detect que N. scintillans consumiera huevos de peces (generalmente son huevos de tallas importantes), como lo han informado otros autores (Prasad, 1958; Hattori, 1962), a pesar que comnmente se encuentra una alta abundancia de huevos en esta rea (Alfaya & Zabala, 2006). Esto se debera a que los dimetros de N. scintillans fueron ms pequeos en comparacin con los obtenidos por los otros autores mencionados. El rango de dimetros vari notoriamente entre los meses estudiados, lo cual coincide con lo obtenido por otros investigadores (Yilmaz et al., 2005; Murray & Suthers, 1999). Los menores dimetros promedios correspondieron a septiembre 2000, en coincidencia con el valor ms alto de incidencia alimentaria. De acuerdo con algunos autores, el dimetro puede ser usado como un indicador efectivo de la condicin nutricional (Mohamed & Mesaad, 2007). Los dimetros pequeos (< 450 m) indicaran una mejor condicin nutricional, este se explicara considerando que cuando se encuentran bien alimentados, se reproducen rpidamente (principalmente por fisin binaria) y por lo tanto, se pueden encontrar en la poblacin numerosos individuos de pequeas tallas. En poblaciones con altos porcentajes de individuos en inanicin, se han observado que presentan mayores dimetros y con importantes daos irreversibles (Buskey, 1995). La correlacin entre los volmenes del predador y de las presas result significativa, aunque si bien hay correlacin entre los datos, el modelo no explic satisfactoriamente la relacin entre ambos volmenes.
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La selectividad result ser baja, aprecindose que a medida que el volumen del predador es mayor, se incrementa el rango de volumen de las presas, incluyendo en este rango presas pequeas para el rango total de volumen del predador. No obstante, se puede indicar que el tamao de las partculas alimenticias es una caracterstica a tomar en cuenta para la seleccin de las presas de N. scintillans (Hansen & Calado, 1999). La abundancia de N. scintillans durante septiembre 2000, fue extremadamente elevada (17.126 ind m-3), coincidiendo con una mxima incidencia alimentaria en ese mes y con una elevada abundancia de presas en el medio, principalmente de huevos de coppodos (2347,1 981,5 ind m-3) (M.D. Vias, com. pers.) y junto con los altos valores de clorofila-a (60 mg m-2) que indicaran claramente una importante concentracin de fitoplancton en el medio (Lutz et al., 2006). Esta especie consumi bsicamente huevos de coppodos y de diatomeas en septiembre, hecho que explicara el alto valor de incidencia alimentaria registrado. El presente estudio constituye un aporte clave para comprender la ecologa trfica de la especie en aguas costeras bonaerenses a lo largo de un ciclo anual. Como conclusin se puede indicar que esta especie se comporta como un omnvoro oportunista, que consume principalmente las fracciones de tamao del microplancton y mesoplancton. Por lo tanto, una proliferacin de N. scintillans en las aguas costeras podra afectar las cadenas trficas del rea de estudio, por la predacin intensiva sobre la componente fitoplanctnica (en especial sobre las diatomeas que constituyen los organismos ms significativos como productores de sustancias orgnicas) y el microzooplancton. Es reconocido que los componentes de esta fraccin microzooplanctnica constituyen un nexo importante en la transferencia de materia y energa desde los niveles inferiores hacia los consumidores mayores y adems son un tem sustancial en la dieta de pequeos crustceos, quetognatos, organismos gelatinosos y larvas de peces, por lo que una fuerte predacin ejercida por N. scintillans sobre esta fraccin, afectara negativamente los eslabones superiores de la cadena alimentaria. Por lo tanto, sera necesario efectuar a futuro, estudios detallados sobre tasas de predacin y tiempos de digestin de la especie de inters, para comprender cabalmente, su rol ecolgico en la comunidad planctnica costera bonaerense. AGRADECIMIENTOS Los autores agradecen al Instituto Nacional de Investigacin y Desarrollo Pesquero (INIDEP, Pro-
yecto: Dinmica del Plancton Marino) por proveer las muestras y facilidades de laboratorio. Un agradecimiento muy especial para el Dr. Fernando Ramrez por su ayuda en la identificacin de los coppodos y al Lic. Rubn Negri y la Dra. Rut Akselman por sus aportes en la identificacin del fitoplancton. Tambin un especial agradecimiento a los evaluadores annimos que con sus sugerencias e indicaciones han mejorado la calidad de este trabajo. Esta investigacin fue parcialmente sostenida por la Agencia Nacional para la Promocin Cientfica y Tcnica, PICT 15227/2003, el Consejo Nacional de Investigaciones Cientficas y Tcnicas (CONICET) y la Universidad Nacional de Mar del Plata, EXA 322/05. REFERENCIAS
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Received: 29 September 2009; Accepted: 5 August 2010
Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3): 413-426, 2010 Hbitos alimenticios del pargo rayado, Lutjanus synagris, Caribe colombiano DOI: 10.3856/vol38-issue3-fulltext-6
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Research Article
Hbitos alimenticios del pargo rayado, Lutjanus synagris (Perciformes: Lutjanidae), en la zona norte del Caribe colombiano
Oscar Doncel1,2 & Jorge Paramo2,3 1 Fundacin Universidad de Bogot Jorge Tadeo Lozano, Programa de Biologa Marina, Santa Marta, Colombia 2 Universidad del Magdalena, Grupo de Investigacin Ciencia y Tecnologa Pesquera Tropical (CITEPT) 3 Zentrum fr Marine Tropenkologie (ZMT), Universitt Bremen Fahrenheit Strasse 6, Bremen, Germany
RESUMEN. Se describen los hbitos alimenticios de Lutjanus synagris, mediante el anlisis de contenido estomacal, considerando el espectro trfico a nivel general, por sexo y talla, los aspectos ecolgicos de las presas, su distribucin espacial y la relacin de la dieta con las condiciones del hbitat. Se analizaron 148 estmagos, de los cuales el 45,3% estaba lleno y el 54,7% vaco. Las presas ms representativas (%N) fueron: Portunus spp. (27,3%; n = 44) y Squilla intermedia (10,6%; n = 17). El anlisis gravimtrico (%P) mostr que entre las categoras con mayor peso se encontraron: Gastropoda (31,8%; 51,7 g) y Farfantepenaeus spp. (17,5%; 28,5 g). La frecuencia de ocurrencia (%FO) mostr que: Portunus spp. (25,8%; 17 estmagos) y S. intermedia (10,5%; 7 estmagos) fueron las presas ms frecuentes. Segn el %IIR, las categoras ms representativas en la dieta fueron Portunus spp. (43,0%) y Gastropoda (13,4%). Se identificaron cuatro categoras como presas principales: Portunidae (837,06), Gastropoda (260,29), Squillidae (234,66) y Penaeidae (218,05), dos como presas secundarias: Sicyoniidae (126,35) y Trichiuridae (75,64) y las dems como presas circunstanciales. La distribucin espacial de la amplitud del nicho trfico y de las tallas de L. synagris, permiti identificar dos zonas: la primera entre Riohacha y Dibulla con los valores ms altos de amplitud del nicho trfico (0,64 a 1,00) denotando predadores generalista y donde se registraron las tallas menores y la segunda, entre Riohacha y Punta Gallinas con los valores ms bajos de amplitud del nicho trfico (0,00 a 0,23), donde los individuos mostraron alto grado de especializacin en la dieta y las tallas mayores. Palabras clave: Lutjanus synagris, pargo rayado, hbitos alimenticios, dieta, Caribe colombiano.
Food habits of the lane snapper, Lutjanus synagris (Perciformes: Lutjanidae), in the north zone of the Colombian Caribbean
ABSTRACT. This work describes the food habits of Lutjanus synagris by means of stomach content analysis, considering the trophic spectrum in general as well as by sex and size, the ecological aspects of the preys, their spatial distribution, and the relationship of the diet with the habitat conditions. In the analysis of 148 stomachs 45.3% were found to be full and 54.7% empty. The most representative preys (%N) were: Portunus spp. (27.3 %; n = 44) and Squilla intermedia (10.6%; n = 17), whereas the gravimetric analysis (%P) showed the heaviest preys to be Gastropoda (31.8%; 51.74 g) and Farfantepenaeus spp. (17.5%; 28.52 g). The frequency of occurrence (%FO) showed that Portunus spp. (25.4%; 17 stomachs) and S. intermedia (10.5%; 7 stomachs) were the most frequent preys. According to the IRI (%), Portunus spp. (43.01%) and Gastropoda (13.38%) were the most representative categories. The diet of L. synagris was found to consist of four types of main preys: Portunidae (837.06), Gastropod (260.29), Squillidae (234.66), and Penaeidae (218.05); and two types of secondary preys: Sicyoniidae (126.35) and Trichiuridae (75.64); with all others being incidental preys. The spatial distribution of the breadth of the trophic niche and the size of L. synagris allowed us to identify two zones. The first, between Riohacha and Dibulla, had the highest niche breadth values (0.64-1.00), denoting generalist predators, and the smallest specimens of L. synagris. The second zone, between Riohacha and Punta Gallinas, had the lowest niche breath values (0.00-0.23), indicating a high degree of dietary specialization, and the largest-sized individuals. Keywords: Lutjanus synagris, lane snapper, food habits, diet, Colombian Caribbean.
________________________ Corresponding author: Oscar Doncel (oscar_doncel@yahoo.com)
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INTRODUCCIN Actualmente, la mayora de las pesqueras se encuentra en su mximo nivel de explotacin o sobreexplotadas, lo cual ha estimulado el desarrollo de un enfoque ecosistmico para su manejo (EEMP) (Gislason et al., 2000; Sainsbury & Sumaila, 2001; Hall & Mainprize, 2004; Cury et al., 2005; Garcia & Cochrane, 2005). Por lo tanto, es indispensable considerar las diferentes interacciones ecolgicas, especialmente aquellas de naturaleza trfica como las relaciones interespecficas (Bax, 1998; Link, 2002). En este sentido, se hace necesario el conocimiento de los hbitos alimenticios y as entender la biologa y ecologa de los organismos (Gerking, 1994). Este tipo de estudios ha tenido gran relevancia para entender el papel que juegan las diferentes especies dentro de un ecosistema, aportando informacin indispensable para definir lineamentos en el manejo de los recursos pesqueros (Saucedo-Lozano, 2000; Rojas et al., 2004). Los pargos son uno de los recursos demersales ms importantes en las zonas tropicales y subtropicales de todo el mundo, ya que son aprovechados intensivamente debido a la excelente calidad de su carne y alto valor comercial (Cervign et al., 1992; Arregun-Snchez & Manickchand-Heileman, 1998). La mayora de las especies habitan profundidades intermedias hasta 100 m (Allen, 1985). El pargo rayado (Lutjanus synagris) se distribuye en el Atlntico occidental, desde Carolina del Norte en Estados Unidos hasta el sureste de Brasil, incluyendo el mar Caribe y el golfo de Mxico. En el Caribe colombiano la extraccin de este recurso es realizada por pescadores artesanales con palangre y por barcos industriales como pesca acompaante del camarn; en esta pesquera, una de las especies ms abundante y con mayor importancia comercial es L. synagris (Allen, 1985; Cervign et al., 1992; Anderson, 2002). En la pesquera de pargo se generan aproximadamente 800 empleos directos, ms de un centenar de empleos indirectos y beneficios socioeconmicos a gran parte de la comunidad pesquera (Viloria, 1993), la produccin es netamente de consumo nacional y constituye la principal fuente de sustento econmico de la mayora de los pescadores artesanales. Sin embargo, el pargo rayado ha sido sometido a una fuerte presin pesquera, lo cual se ha visto reflejado en la disminucin de las capturas. En general, se han descrito los hbitos alimenticios de L. synagris que se alimenta de peces pequeos, camarones, cangrejos, cefalpodos, gasterpodos y gusanos, ocupando as un papel esencial en la dinmica trfica del ecosistema (Allen, 1985; Anderson, 2002). Se tiene referencia solo de tres
estudios realizados en diferentes zonas del Caribe colombiano. El primero por De Nogales (1974) en la zona norte y sur del Caribe colombiano, donde a partir de ejemplares tomados de la pesca acompaante de camarn, se examinaron 574 estmagos, estableciendo que el 45,3% se encontraban llenos y el 54,7% vacios, adems determin que los principales componentes de la dieta fueron peces, crustceos y moluscos. El segundo estudio se realiz en el Parque Nacional Natural Tayrona por Arvalo (1996), quin describi los hbitos alimenticios, a partir del anlisis de 139 estmagos, determinando que las presas principales son: crustceos y peces. Por ltimo, se encuentra el estudio realizado en el golfo de Salamanca por Duarte & Von Schiller (1997), que describieron la dieta y los hbitos alimenticios de L. synagris, a partir del anlisis de 128 estmagos, de los cuales el 73,8% contena alimento (fundamentalmente crustceos) y el 26,2% estaban vacos y la dieta estuvo compuesta fundamentalmente por crustceos. Sin embargo, ninguno de estos autores han considerado la distribucin espacial de las tallas de L. synagris, lo cual puede generar diferentes preferencias en los hbitos alimenticios. En este trabajo se describen los hbitos alimenticios de L. synagris, mediante el anlisis de contenido estomacal, teniendo en cuenta el espectro trfico a nivel general, por sexo y talla, los aspectos ecolgicos de sus presas, su distribucin espacial y la relacin de la dieta con las condiciones del hbitat. MATERIALES Y MTODOS El rea de estudio comprendi la zona norte del Caribe colombiano desde Santa Marta (1116'N-7414'W) a Puerto Estrella (1224'N-7148'W), hasta 100 m de profundidad (Fig. 1). Al norte de la Pennsula de La Guajira la plataforma continental es muy estrecha, con profundidades de 200 m a unas 10 mn de la costa y frente a Punta Gallinas a solo 3 mn. Hacia el oeste, desde el Cabo de la Vela la plataforma se ensancha y alcanza un mximo de unas 25 mn frente a Riohacha, luego en inmediaciones del ro Palomino vuelve a reducirse y prcticamente desaparece en el sector del Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT) y Santa Marta (Quintero, 1992; lvarez-Len et al., 1995). La zona norte del Caribe colombiano est dividida en tres ecoregiones: Tayrona con acantilados, bahas y ensenadas, mosaicos coralinos y presencia de surgencia estacional; Palomino con playas de arenas, ros, manglares y pastos marinos y La Guajira con influencia de la surgencia estacional, elevada productividad primaria, fanergamas y algas (DazPulido, 1997; Daz-Pulido et al., 2000). La estacionalidad climtica de esta zona se encuentra
Hbitos alimenticios del pargo rayado, Lutjanus synagris, Caribe colombiano
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Figura 1. rea de estudio, estaciones de muestreo (o), diseo del crucero (). Figure 1. Study area, sampling stations (o), survey design ().
influenciada por el patrn de circulacin de los vientos alisios y por el desplazamiento norte-sur de la Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT), que genera la presencia de cuatro periodos climticos anuales: de diciembre a abril se encuentra la poca seca mayor, con frecuencia y velocidad de los alisios ms intensa; de mayo a junio esta la poca hmeda menor; seguida de la seca menor de julio y agosto, y por ltimo la poca hmeda mayor entre septiembre y noviembre, con mayor influencia de vientos del suroeste y debilitamiento del noreste (Pujos et al., 1986; BulaMeyer, 1990; Andrade et al., 2003). Esta zona tambin se encuentra influenciada por la corriente del Caribe en sentido este-oeste, que se relaciona con los vientos alisios provenientes del noreste y la contracorriente de Colombia, en sentido oeste-este, relacionada con los vientos provenientes del suroeste. La corriente del Caribe es adyacente al litoral cuando hay mayor influencia de los alisios durante la poca seca, aunque no es muy notoria en el suroeste colombiano. A diferencia, la contracorriente de Colombia se percibe durante la poca hmeda, ocasionalmente en poca seca y solamente hasta el Cabo de la Vela. La corriente ascensional (surgencia) que afecta la costa colombiana coincide con la corriente del Caribe, teniendo su mayor influencia entre Puerto Colombia y Punta Gallinas (Bula-Meyer, 1990). Se realiz un crucero de investigacin pesquera a bordo del B/I Ancn, entre el 6 y 17 de febrero de 2006, usando un diseo de muestreo sistemtico, con transectos paralelos y perpendiculares a la costa, espaciados regularmente cada 10 mn nuticas (Fig. 1).
Las muestras biolgicas se tomaron mediante red de arrastre demersal, con duracin promedio por arrastre de 15 min (Folmer & Pennington, 2000), sobre fondos arrastrables y contornos de profundidad paralelos a la costa < 50 m y de 50 a 100 m. Se realizaron 48 arrastres, en cada estacin se tomaron muestras de sedimento con una draga Van Veen, con una cobertura de 0,07 m2, y se determinaron los valores de Phi (-2 a -1: grnulos; -1 a 0: arenas muy gruesas; 0 a 1: arenas gruesas; 1 a 2: arenas medianas; 2 a 3: arenas finas; 3 a 4: arenas muy finas; >4: lodos) (Buchanan, 1984). La informacin oceanogrfica de temperatura y salinidad se registr mediante un CTD Sea Bird Electronics SBE y la profundidad del fondo se determin con una ecosonda cientfica Simrad EY500. A los individuos capturados de L. synagris se les midi la longitud total (LT), peso total (PT) y sexo. Para el anlisis de contenido estomacal, se tomaron los individuos capturados en cada arrastre, excluyendo los que presentaban signos de regurgitacin (contenido estomacal en la boca), se realiz la diseccin ventral en sentido anteriorposterior, ligando los dos extremos del estmago, teniendo precaucin que no se derramara su contenido. El material obtenido se conserv en formol al 4%. Se estimaron tres medidas relativas de la cantidad de presas propuestas por Hyslop (1980): numrica (%N), gravimtrica (%P) y frecuencia de ocurrencia (%FO). Para corroborar la importancia de cada componente de la dieta se utiliz el ndice de importancia relativa (IIR), donde se incorporaron las tres medidas anteriores (Pinkas et al., 1971).
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IIR = (%N + %P) %FO
El valor de IIR se interpret segn la escala propuesta por Gherbi-Barre (1983) el cual considera que valores de 0 a 20 corresponden a presas circunstanciales, 21 a 200 son presas secundarias y 201 a 20000 son presas principales. Cada una de las medidas relativas de cantidad de presas al igual que el IIR se calcul en hembras, machos e indeterminados por separado y por rangos de talla. La diversidad del espectro trfico se calcul mediante el ndice de Shannon-Wiener (Vandermeer, s 1981).
H' = P j ln P j
i =1
independiente o predictor), se emplearon modelos aditivos generalizados (GAM) utilizando un suavizador spline (s) y una funcin Gaussiana (Hastie & Tibshirani, 1990).
y = + fi (Xi ) +
i =1 n
donde y es una variable de la respuesta, Xi son los predictores, fi es la resultante de la funcin de suavizamiento, es una constante y es el error. El anlisis diagnostico de los GAM incluy el porcentaje de la devianza explicada por el modelo (se escoge el modelo con mayor porcentaje de devianza explicada) (Burnham & Anderson, 2002).
Devianza
explicada
donde H' es el ndice de Shannon-Wiener, Pj es el nmero de especies i, expresado como la proporcin de la suma de Pj de las especies presa. Los valores varan entre 0 y 6, valores < 3 indican una dieta poco diversa y > 3 indican una dieta diversa. Adems, se calcul el ndice de uniformidad de Pielou (Krebs, 1989) para establecer que tan uniformemente se distribuyen los individuos (presas) entre las diferentes categoras. H' J' = H'max donde J' es el ndice de uniformidad de Pielou, H' es el ndice de Shannon-Wiener y H'max es la diversidad mxima. Los valores de este ndice varan entre 0 y 1, valores cercanos a 0 indican baja uniformidad y valores cercanos a 1 indican alta uniformidad. Tambin se emple el ndice de Levin estandarizado para el anlisis de la amplitud del nicho trfico (Krebs, 1989).
1 1 p j2 Ba = n 1
Devianza nula Devianza Devianza nula
residual
RESULTADOS L. synagris present una segregacin espacial de acuerdo a la talla (Fig. 2), ya que al noreste entre Manaure y Puerto Estrella se encontraron los individuos mayores (adultos), donde se registraron las menores temperaturas y al suroeste, entre Manaure y la desembocadura del ro Buritaca, se encontraron individuos pequeos (juveniles), lugar donde se registraron las mayores temperaturas. Se analizaron 148 estmagos, de los cuales el 45,3% se encontr lleno y el 54,7% vaco. El espectro trfico estuvo compuesto por 30 categoras presa y se cuantificaron 161 ejemplares con una biomasa de 162,84 g. Los anlidos tuvieron un aporte de 0,6% (n = 1) en nmero y 4,5% (7,40 g) en biomasa, los moluscos 3,7% (n = 6) y 31,9% (51,92 g), los artrpodos 85,7% (n = 138) y 39,0% (63,52 g) y los cordados 9,9% (n = 16) y 24,6% (40,00 g) (Tabla 1). Las presas ms representativas (%N) fueron Portunus spp. (27,3%; n = 44) y Squilla intermedia (10,56%; n = 17). El anlisis gravimtrico (% P) mostr que las categoras con mayor peso fueron: Gastropoda (31,8%; 51,74 g) y Farfantepenaeus spp. (17,5%; 28,5 g). Portunus spp. (25,4%; 17 estmagos) y S. intermedia (10,5%; 7 estmagos) fueron las presas ms frecuentes (% FO). Las categoras ms representativas (% IIR) en la dieta fueron Portunus spp. y Gastropoda (43,0 y 13,4% respectivamente) (Tabla 1). De los peces analizados 77 fueron hembras, 69 machos y dos indeterminados. El 50,7% de los estmagos de las hembras se encontr lleno y el 49,4% vaco, en los machos el 40,6% de los estmagos estaba lleno y el 59,4% vaco y en los indeterminados el 100,0% se encontr vaco. La talla media de las hembras fue de 27,51 5,71 cm (LT) y su dieta estuvo compuesta por 23 categoras,
donde Ba es el ndice de Levin, pj2 corresponde a la proporcin de la dieta de las especies presa j y n es el nmero total de especies presa. Los valores de este ndice varan entre 0 y 1, valores < 0,6 indican una dieta dominada por pocas presas (predador especialista) y valores > 0,6 indican que es un predador generalista (Krebs, 1989; Labropoulou & Eleftheriou, 1997). Cada uno de estos ndices se calcul a nivel general y por sexo, y se realizaron mapas de distribucin espacial mediante interpolacin por kriging. Para establecer la relacin de la talla media de captura de L. synagris (variable dependiente) con las condiciones del hbitat (variables independientes o predictores) y la relacin de las presas (IIR) e ndices (H', J', Ba y nmero de presas - variables dependientes) con la talla media de captura (variable
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Figura 2. Distribucin espacial de las tallas medias (longitud total, cm) de Lutjanus synagris en la zona norte del Caribe colombiano. Figure 2. Spatial distribution of mean sizes (total length, cm) of Lutjanus synagris in the north zone of Colombian Caribbean.
entre las ms representativas se encontraron: Portunus spp., Gastropoda, S. intermedia, Meiosquilla schmitti, Sicyonia typica, Sicyonia stimpsoni y Farfantepenaeus spp. Los machos tuvieron talla media de 29,35 5,36 cm (LT) y su dieta estuvo compuesta por 16 categoras siendo las ms representativas Portunus spp., Farfantepenaeus spp., Trichiurus lepturus, Squilla empusa, S. stimpsoni y Annelida (Fig. 3). La talla media de los ejemplares indeterminados fue de 30,50 1,98 cm LT y no presentaron ninguna categora en su dieta. De los peces analizados, 46 pertenecan a tallas (LT) entre 16,3 y 25,0 cm, 60 entre 25,0 y 32,3 cm y 42 entre 32,3 y 43,2 cm. La dieta de los individuos pertenecientes al primer rango de tallas (16,33 a 25,03 cm) fue constituida por 16 categoras, siendo las ms representativas Portunus spp., S. intermedia, S. typica, M. schmitti, S. stimpsoni y Larimus breviceps. Para los individuos del segundo rango de tallas (25,0 a 32,3 cm) la dieta estuvo compuesta por 17 categoras, siendo las ms importantes Portunus spp., S. stimpsoni, M. schmitti, S. empusa, S. intermedia y Gastropoda. La dieta para los individuos del ltimo rango de tallas (32,3 a 43,2 cm) estuvo compuesta por 11 categoras, siendo las principales Portunus spp., Farfantepenaeus spp., T. lepturus, Syacium papillosum, Calappa tortugae y Gastropoda.
De acuerdo al ndice de importancia relativa se identificaron cuatro categoras de presas principales en la dieta: Portunidae (837,06), Gastropoda (260,29), Squillidae (234,66) y Penaeidae (218,05), dos como secundarias: Sicyoniidae (126,35) y Trichiuridae (75,64) y las dems como circunstanciales (Fig. 3). El valor de la diversidad (H') del espectro trfico fue bajo (1,15), lo cual indic una dieta poco diversa. A diferencia, el valor de la uniformidad (J') fue alto (0,78), indicando que la mayora de las presas fueron consumidas en proporciones similares. El valor de la amplitud del nicho trfico (Ba) fue bajo (0,05), indicando una amplitud mnima. La diversidad del espectro trfico por sexos, mostr que la dieta en las hembras fue ms diversa (1,05) que en los machos (0,96). La uniformidad para las hembras fue levemente menor (0,77) respecto a los machos (0,79). La amplitud de nicho trfico fue mnima y en las hembras fue menor (0,06) que en los machos (0,10). Al noreste, entre el Cabo de la Vela y Puerto Estrella, se registraron los menores valores de diversidad (H') del espectro trfico (0,00 a 0,31), donde se encontraron las mayores tallas de L. synagris, con una pequea zona frente a baha Portete con valores medios de 0,58 y 0,61. Mientras que al suroeste, entre Manaure y Dibulla, se encontraron los mayores valores de diversidad (0,30 a 1,04) (Fig. 4a), donde se encontraron las tallas menores de L.
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Tabla 1. Composicin de la dieta, en porcentaje en nmero (% N), porcentaje en peso (% P), porcentaje frecuencia de ocurrencia (% FO) y porcentaje ndice de Importancia Relativa (% IIR). En negrita se indican los valores totales. Table 1. Diet composition, in number (% N), weight (% P), occurrence frequency (% FO) and Index of Relative Importance (% IRI) percentages. In bold are indicated the total values.
Orden Annelida* Total Mollusca Total Gastropoda* Teuthoidea Arthropoda Total Stomatopoda Familia Especie N(n) 1 6 5 1 138 3 3 38 15 5 17 1 1 11 11 25 1 14 10 2 2 1 1 1 1 2 2 1 1 4 4 2 2 44 44 2 2 1 1 16 2 2 1 1 1 2 2 1 1 8 8 1 1 P(g) 7,40 51,92 51,74 0,18 63,52 0,47 0,47 6,42 1,74 2,40 1,75 0,53 0,14 28,52 28,52 4,21 2,30 0,75 1,16 1,50 1,50 0,10 0,10 0,10 0,10 5,90 5,90 2,97 2,97 0,24 0,24 1,13 1,13 9,22 9,22 0,55 0,55 0,29 0,29 1,76 40,00 3,90 3,90 0,70 0,70 0,40 6,10 6,10 4,70 4,70 12,54 12,54 5,00 5,00 6,66 FO(n) 1 6 5 1 82 2 2 18 5 5 7 1 1 6 6 11 1 6 4 2 2 1 1 1 1 2 2 1 1 4 4 1 1 17 17 2 2 1 1 12 23 1 1 1 1 1 2 2 1 1 4 4 1 1 12 9,94 1,24 1,24 0,62 0,62 0,62 1,24 1,24 0,62 0,62 4,97 4,97 0,62 0,62 %N 0,62 3,73 3,11 0,62 85,71 1,86 1,86 23,60 9,32 3,11 10,56 0,62 0,62 6,83 6,83 15,53 0,62 8,70 6,21 1,24 1,24 0,62 0,62 0,62 0,62 1,24 1,24 0,62 0,62 2,48 2,48 1,24 1,24 27,33 27,33 1,24 1,24 0,62 0,62 %P 4,54 31,88 31,77 0,11 39,01 0,29 0,29 3,94 1,07 1,47 1,08 0,32 0,09 17,52 17,52 2,58 1,41 0,46 0,71 0,92 0,92 0,06 0,06 0,06 0,06 3,62 3,62 1,82 1,82 0,14 0,14 0,69 0,69 5,66 5,66 0,34 0,34 0,18 0,18 1,08 24,56 2,40 2,40 0,43 0,43 0,25 3,75 3,75 2,89 2,89 7,70 7,70 3,07 3,07 4,09 %FO 1,49 8,96 7,46 1,49 122,39 2,99 2,99 26,87 7,46 7,46 10,45 1,49 1,49 8,96 8,96 16,42 1,49 8,96 5,97 2,99 2,99 1,49 1,49 1,49 1,49 2,99 2,99 1,49 1,49 5,97 5,97 1,49 1,49 25,37 25,37 2,99 2,99 1,49 1,49 17,91 34,33 1,49 1,49 1,49 1,49 1,49 2,99 2,99 1,49 1,49 5,97 5,97 1,49 1,49 17,91 IRI 7,71 261,38 260,29 1,09 1494,16 6,43 6,43 234,66 77,52 34,17 121,55 1,41 1,06 218,05 218,05 126,35 3,04 81,97 41,35 6,46 6,46 1,02 1,02 1,02 1,02 14,52 14,52 3,65 3,65 15,69 15,69 2,89 2,89 837,06 837,06 4,72 4,72 1,19 1,19 19,39 182,82 5,43 5,43 1,57 1,57 1,29 14,89 14,89 5,24 5,24 75,64 75,64 5,51 5,51 73,25 %IRI 0,40 13,43 13,38 0,06 76,78 0,33 0,33 12,06 3,98 1,76 6,25 0,07 0,05 11,20 11,20 6,49 0,16 4,21 2,12 0,33 0,33 0,05 0,05 0,05 0,05 0,75 0,75 0,19 0,19 0,81 0,81 0,15 0,15 43,01 43,01 0,24 0,24 0,06 0,06 1,00 9,39 0,28 0,28 0,08 0,08 0,07 0,77 0,77 0,27 0,27 3,89 3,89 0,28 0,28 3,76
Loliginidae* Lysiosquillidae Lysiosquilla scabricauda* Squillidae Meiosquilla schmitti* Squilla empusa* Squilla intermedia* Squilla rugosa*
Isopoda Decapoda
Cirolanidae* Penaeidae Penaeus spp.* Sicyoniidae Sicyonia sp.* Sicyonia stimpsoni* Sicyonia typica* Alpheidae Alpheus sp.* Processidae Processa sp.* Galatheidae Munida sp.* Raninidae Raninoides sp.* Calappidae Calappa tortugae* Majidae Euprognatha sp.* Parthenopidae Parthenope granulata* Portunidae Portunus spp.* Goneplacidae Nanoplax xanthiformis* Gecarcinidae Gecarcinus sp.* Crustaceos indeterminados
Chordata Total Clupeiformes
Pristigasteridae Chirocentrodon bleekerianus Clupeidae Harengula jaguana*
Aulopiformes* Scorpaeniformes Dactylopteridae Dactylopterus volitans* Perciformes Sciaenidae Larimus breviceps* Trichiuridae Trichiurus lepturus* PleuronectiformeBothidae Syacium papillosum* Peces indeterminados
*Categoras de presas
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Trichiuridae. Los peces con tallas mayores se alimentaron principalmente de Portunidae (> 32 cm de LT) y Penaidae (> 36 cm de LT) (Fig. 5, Tabla 2). Los peces con tallas menores de 28 cm LT presentan hbitos generalistas (> Ba) y aquellos con tallas mayores de 28 cm especialistas, ya que la dieta fue dominada por pocas presas (< Ba). Adems, las tallas menores de 28 cm presentaron mayores valores de H', J' y nmero de presas (Fig. 6, Tabla 3). DISCUSIN Al norte del Caribe colombiano, la influencia de la surgencia costera es un factor determinante en la distribucin espacial de algunas especies, la zona de mayor intensidad al noreste de Riohacha; principalmente, en Cabo de la Vela y Punta Gallinas, se convierte en el lugar propicio para la distribucin de los adultos, encontrando condiciones oceanogrficas (temperaturas bajas, salinidades altas y alta productividad) favorables para sus requerimientos metablicos. En cambio, la zona donde casi no hay influencia de la surgencia al suroeste de Riohacha, se convierte en el lugar ms adecuado para la distribucin de peces pequeos (rea de crianza), con temperaturas clidas favorables para su crecimiento, proteccin contra los predadores y alta productividad por el aporte de nutrientes de aguas continentales, que les proporciona mayor disponibilidad trfica (Paramo et al., 2003; Paramo & Roa, 2003; Arteaga et al., 2004; Paramo, 2007). Adems, al suroeste de la zona norte del Caribe colombiano se encuentran algunos bosques de manglar y algunas praderas de fanergamas marinas (Daz et al., 2000), los cuales pueden brindarle refugio a los ejemplares pequeos. Gmez-Canchong et al. (2004) encontraron dos stocks de L. synagris en la zona norte del Caribe colombiano, uno en La Guajira y otro en el Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT). Estos autores mencionan que el stock del PNNT presenta las mayores dimensiones en todas las variables morfomtricas. Sin embargo, las capturas con palangre de los pescadores artesanales con lanchas pargueras muestran que los peces de mayor tamao se encuentran en el sector de La Guajira. Particularmente el sector PNNT, por ser un rea protegida, podra tener peces de mayor tamao. Aunque, tambin se conoce al PNNT como un rea con arrecifes de coral (Daz-Pulido, 1997, 2000; INVEMAR, 2000), la cual se puede considerar como un rea de crianza para muchos peces demersales. A nivel de gnero y especie, la composicin de la dieta presenta algunas variaciones espaciales de
Figura 3. ndice de Importancia Relativa (IIR) de las categoras de presas encontradas en la dieta de Lutjanus synagris. * indica diferentes categoras al nivel taxonmico de familia. Figure 3. Index of Relative Importance (IRI) of preys category found in diet of Lutjanus synagris. * indicates categories different to taxonomic family level.
synagris. La uniformidad (J') tuvo el menor valor al noreste frente al Cabo de la Vela (0,52), con una zona uniformemente mayor entre baha Portete y Punta Gallinas (0,72 a 0,99), la mayor uniformidad se determin al suroeste entre Riohacha y Dibulla (0,80 a 1,00) (Fig. 4b). Los menores valores de amplitud del nicho trfico (Ba) se estimaron entre Riohacha y Punta Gallinas (0,00 a 0,23), con una pequea zona frente a baha Portete con valor medio de 0,64 mientras que entre Riohacha y Dibulla los valores de (Ba) fueron mayores (0,64 a 1,00) (Fig. 4c). Los individuos con talla de 28 cm de LT prefieren presas de la familia Sicyoniidae y los de 32 cm de LT prefieren presas de las familias Squillidae y
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Figura 4. Distribucin espacial: a) ndice de diversidad de Shannon-Wiener (H'), b) ndice de uniformidad de Pielou (J'), y c) ndice de Levin estandarizado (Ba) de las presas encontradas en Lutjanus synagris, en la zona norte del Caribe colombiano. Figure 4. Spatial distribution: a) Shannon-Wiener (H') diversity, b) Uniformity Pielou (J'), and c) standardized Levin (Ba) index of preys found in Lutjanus synagris, in north zone of Colombian Caribbean.
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Figura 5. Modelos Aditivos Generalizados (GAM) de las relaciones funcionales entre la variable dependiente ndice de Importancia Relativa (IIR) de las presas principales y secundarias en la dieta de Lutjanus synagris y el predictor longitud total (LT, cm). Figure 5. Generalized Additive Models (GAM) of functional relationships between the dependent variable Index of Relative Importance (IRI) of principal and secondary preys in diet of Lutjanus synagris and the predictor total length (TL, cm).
acuerdo con las caractersticas particulares de cada regin. En la zona norte del Caribe colombiano las presas ms importantes fueron Portunidae (Portunus spp.), Gastropoda, Squillidae (S. intermedia, M. schmitti, S. empusa y Squilla rugosa) y Penaeidae (Farfantepenaeus spp.), contrario a los resultados obtenidos por De Nogales (1974), quien encontr que las principales presas correspondieron a peces: Ophidiidae (Lepophidium), Haemulidae (Haemulon), Clupeidae (Harengula), Engraulidae (Anchoa) y algunos crustceos: Squillidae (Squilla y Alima) y Portunidae (Portunus y Callinectes). Arvalo (1996)
encontr que las principales presas fueron crustceos de las familias: Portunidae (Portunus y Callinectes), Penaeidae (Farfantepenaeus) y Squillidae (Squilla) y Duarte & von Schiller (1997), determinaron que Portunidae (Portunus anceps, Portunus sp., Lupella forceps, Cronius ruber y Portunus spinicarpus), Squillidae (Squilla surinamica, Squilla sp., Alima hieroglyphica y M. schmitti), Penaeidae (Trachypenaeus sp., Metapenaeopsis goodei, Farfantepenaeus aztecus y Trachypenaeus constrictus) y Calappidae (Hepatus pudibundus y Hepatus sp.) son las presas principales en la dieta de esta especie.
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Tabla 2. Modelos Aditivos Generalizados (GAM) entre las variables dependientes (ndice de importancia relativa de las presas principales y secundarias de la dieta de Lutjanus synagris) y el predictor de tallas total de L. synagris, devianza nula, devianza residual, porcentaje de la devianza explicada por el modelo, y grados de libertad (g.l.). Table 2. Generalized Additive Models (GAM) between dependent variable (relative importance index of principal and secondary preys of L. synagris diet) and the predictor total length of Lutjanus synagris, null deviance nula, residual deviance, percentage of deviance explained by the model, and degrees of freedom (g.l.).
Familia Portunidae Squillidae Penaeidae Sicyoniidae Trichiuridae Devianza nula 121331 122689 88396 48499 119600 Devianza residual 70874 79293 28121 16654 41070 Devianza explicada (%) 41,59 35,37 68,19 65,66 65,66 g.l. 20 20 20 20 20
Se encontraron algunas preferencias en la dieta de L. synagris respecto a la talla, individuos de 13,3-25,0 cm consumen principalmente crustceos; de 25,0-32,3 cm tienen preferencia por crustceos y moluscos, y de 32,3-43,2 cm adems de crustceos y moluscos, consumen como presas importante algunos peces. Duarte & Garca (1999) mencionan que los individuos pequeos (< 8,0 cm LT), se alimentan de organismos planctnicos y pequeos crustceos bentnicos, pero a medida que crecen van consumiendo algunos peces pequeos. Al parecer la composicin de la dieta sigue siendo la misma en el resto de su ontogenia, presentando cambios nicamente en cuanto al tamao de las presas. Estos cambios se relacionan con las modificaciones morfolgicas a las que se ven expuestos los peces a medida que aumenta su talla, de esta forma el tamao de la boca y su capacidad de apertura son determinantes en el tamao de las presas que consumen, por consiguiente, los peces de menor talla tienden a consumir presas pequeas y los de mayor talla presas ms grandes (Wootton, 1990; Jobling, 1995; Jennings et al., 2001). Igualmente,
Figura 6. Modelos Aditivos Generalizados (GAM) de las relaciones funcionales entre la variables dependientes ndice de Levin (Ba), diversidad (H'), Pielou (J') y nmero de presas en la dieta de Lutjanus. synagris y el predictor longitud total (LT, cm). Figure 6. Generalized Additive Models (GAM) of functional relationships between dependents variables Levin (Ba), diversity (H'), Pielou (J') indexes and numbers of preys in diet of Lutjanus synagris and the predictor total length (TL, cm).
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Tabla 3. Modelos Aditivos Generalizados (GAM) entre las variables dependientes ndices de Levin (Ba), diversidad (H), Pielou (J) y nmero de presas en la dieta de Lutjanus synagris y el predictor longitud total (LT, cm), devianza nula, devianza residual, porcentaje de la devianza explicada por el modelo, y grados de libertad (g.l.). Table 3. Generalized Additive Models (GAM) between dependents variables Levin (Ba), diversity (H), Pielou (J) indexes and preys numbers in Lutjanus synagris diet and the predictor total length (LT, cm), null deviance nula, residual deviance, percentage of deviance explained by the model, and degrees of freedom (g.l.).
Devianza explicada (%) 52,47 86,23 51,34 43,72
ndice Diversidad (H') Pielou (J') Levin (Ba) Nmero presas
Devianza nula 0,547 0,223 1,284 6552,100
Devianza residual 0,260 0,031 0,625 3687,512
g.l. 9 9 9 9
cuando aumentan las tallas de L. synagris el nmero de presas consumidas tiende a disminuir, mientras que el peso de las presas tiende a aumentar. Esto se puede atribuir a que a medida que los peces crecen, sus requerimientos energticos son mayores, por lo tanto, se deben alimentar de presas mucho ms grandes y de esta forma la relacin costo beneficio resulta ms favorable desde el punto de vista energtico (Gerking, 1994). Las variaciones del espectro trfico en relacin al sexo de los individuos, present un comportamiento similar, debido a que existi una diferenciacin entre el tamao de hembras y machos, siendo las hembras ms pequeas prefieren crustceos y moluscos, mientras que los machos de mayor tamao mostraron preferencia por crustceos, peces y anlidos. Los individuos de L. synagris de menor tamao presentaron preferencia por presas de las familias: Squillidae y Sicyoniidae, mientras que los de mayor tamao prefieren presas de las familias: Portunidae y Penaeidae. Esta preferencia diferencial se debera al tamao de la boca y capacidad de apertura (Wootton, 1990; Jobling, 1995; Jenning et al., 2001), ya que en caso de los ejemplares pequeos las presas seleccionadas son ms pequeas, con tallas de hasta 13,0 3,0 cm y 10,0 3,3 cm respectivamente (Werding & Mller, 1990; Cervign et al., 1992; Tavares, 2002a, 2002b), mientras que los ejemplares mayores prefieren presas ms grandes con tallas de hasta 8,0 1,0 cm (ancho de caparazn) y 19,8 1,8 cm respectivamente (Cervign et al., 1992; Tavares, 2002b).
A nivel general se registr una baja amplitud del nicho trfico (0,05), la cual tiene que ver de algn modo con la baja diversidad (1,15) y alta uniformidad (0,78) que present el espectro alimenticio de L. synagris. Estos resultados indican que para la zona norte del Caribe colombiano, especie presenta cierto grado de especializacin en su dieta, adems, que las presas estn siendo consumidas en proporciones similares lo que denota selectividad. L. synagris se ha caracterizado como una especie generalista con amplia diversidad en su dieta (Parrish, 1987; Duarte & Von Schiller, 1997). Resultados obtenidos en otras especies de lutjanidos, muestran de igual manera amplitudes bajas del nicho trfico (< 0,50), denotando rasgos de especializacin en la dieta de organismos que han sido caracterizados como generalistas (Saucedo-Lozano, 2000; Santamara-Miranda et al., 2005). Esto se ha atribuido a la escasa disponibilidad y abundancia de los organismos que constituyen la base alimentaria de estas especies, ya que al parecer, es la disponibilidad de presas en cada regin, ms que la selectividad, la que determina la alimentacin de algunos lutjanidos, aunque no se puede descartar que estos peces presenten algn tipo de preferencia alimentaria relacionada con un tipo o tamao de presas en particular y que con ello revele selectividad (RojasHerrera & Chiappa-Carrara, 2002; Rojas-Herrera et al., 2004). La distribucin espacial de la amplitud del nicho trfico y de las tallas de L. synagris, permiti identificar dos zonas. La primera entre Riohacha y Dibulla con los valores ms altos de amplitud del nicho trfico (0,64 a 1,00) denotando predadores generalista y donde se registraron las tallas menores y la segunda, entre Riohacha y Punta Gallinas con los menores valores de amplitud del nicho trfico (0,00 a 0,23), donde los individuos muestran alto grado de especializacin en la dieta y donde se capturaron las tallas mayores. Esta variacin puede ser atribuida a la disponibilidad de alimento, ya que en el caso de la zona de mayor amplitud existe un buen aporte de nutrientes provenientes tanto del transporte de las corrientes como del aporte de aguas continentales que incrementan la produccin de fitoplancton, lo que favorece el desarrollo y crecimiento de los crustceos (Criales et al., 2002) que son la base principal de la alimentacin de L. synagris. Mientras que la zona de menor amplitud, que de igual forma presenta un incremento en la produccin de fitoplancton por la influencia de la surgencia, puede presentar menos disponibilidad de alimento, ya que la alta diversidad y abundancia de peces demersales que hay en esta zona del Caribe colombiano (Paramo, 2007) puede aumentar la competencia interespecfica por el
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alimento, ocasionando que los predadores prefieran evitar o reducir la competencia y especializarse en solo unas pocas presas (Rojas-Herrera & ChiappaCarrara, 2002). AGRADECIMIENTOS Los autores agradecen al Instituto Colombiano para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnologa Francisco Jos de Caldas (COLCIENCIAS), a la Universidad del Magdalena, al Instituto Colombiano de Desarrollo Rural (INCODER), al Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras Jos Benito Vives de Andris (INVEMAR), al Institut de Recherche pour le Developpment, France (IRD), por el apoyo financiero, tcnico y logstico para el desarrollo del proyecto Las reas Marinas Protegidas (AMPs): Una Herramienta de Manejo para las Pesqueras Demersales en la Zona Norte del Caribe Colombiano cdigo 020309-16652. Este trabajo fue parte de la tesis del primer autor como requisito para obtener el grado de Bilogo Marino de la Universidad Jorge Tadeo Lozano (Colombia). REFERENCIAS
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Received: 26 February 2009; Accepted: 6 August 2010
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Research Article
Preference, tolerance and resistance responses of Poecilia sphenops Valenciennes, 1846 (Pisces: Poeciliidae) to thermal fluctuations
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Mnica Hernndez-Rodrguez1 & L. Fernando Bckle-Ramirez1 Centro de Investigacin Cientfica y Educacin Superior de Ensenada (CICESE) Carretera Ensenada-Tijuana 3918, Baja California, Mxico
ABSTRACT. Poecilia sphenops was acclimated to two thermal fluctuations, each following a symmetrical and asymmetrical cycle. The critical maximum temperatures of the fish were significantly different (P 0.001) between the thermal fluctuations: 40C for the 20-29C thermal cycle and exceeding 42C for the 2635C cycle. Fish acclimated to the 20-29C thermal cycle were more resistant to cold, with a critical thermal minimum of 10C, unlike specimens of the 26-35C regime, with a critical minimum of 11.7C. In both cycles, the upper incipient lethal temperature interval was 38.8 to 39.5C and the lower incipient lethal temperature interval was 10.8 to 11.8C. Females preferred temperatures between 30 and 31C, in all but the 26-35C symmetric cycle. Males preferred a temperature between 23.8 and 24.2C (symmetrical cycle). The high and low avoidance temperatures of male and female fish acclimated to the 20-29C cycle were, respectively, 14 and 16C, compared to the 26-35C treatment, in which case these values were 8.4 and 11.4C. The results indicate that P. sphenops is perfectly adapted to the marked seasons of rain and drought of their habitat. Keywords: thermal fluctuations, behaviour, fishes, Poecilia sphenops.
Respuesta de preferencia, tolerancia y resistencia de Poecilia sphenops Valenciennes, 1846 (Pisces: Poeciliidae) a fluctuaciones trmicas
RESUMEN. Poecilia sphenops fue aclimatada a dos fluctuaciones trmicas cada una con un ciclo simtrico y asimtrico. La temperatura crtica mxima de los peces fue significativamente diferente (P 0.001) entre las fluctuaciones y se observ a 40C en el ciclo 20-29C; para el ciclo 25-35C fue mayor a 42C. Los peces aclimatados a la fluctuacin 20-29C fueron ms resistentes al fro con una temperatura crtica mnima de 10C, en contraste a los 11.7C del rgimen 26-35C. En ambos ciclos la temperatura letal incipiente superior tuvo un intervalo de 38.8 a 39.5C y la temperatura letal incipiente inferior fue de 10.8 a 11.8C. La temperatura preferida de las hembras fue de 30 a 31C, con excepcin del ciclo simtrico 26-35C. La temperatura preferida de los machos aclimatados al ciclo simtrico fue de 23.8 a 24.2C y de 27.4 a 29.4C en el ciclo asimtrico. Las temperaturas de evitacin de los machos y las hembras aclimatados a la fluctuacin 20-29C tienen un intervalo de 14 a 16C comparado con el intervalo de 8.4 a 11.4C del tratamiento 26-35C. Los resultados indican que P. sphenops est perfectamente adaptado a las marcadas estaciones de lluvia y sequa de su hbitat. Palabras clave: fluctuaciones trmicas, comportamiento, peces, Poecilia sphenops.
________________________ Corresponding author: Mnica Hernndez Rodrguez (mhernand@cicese.mx)
INTRODUCTION Aquatic organisms react in the presence of thermal variations avoiding lethal temperatures and preferring others, which allow them to survive and reproduce (Brett, 1956). In a graphic model enclosing a tolerance and resistance area, Fry (1947) and Brett (1956)
demonstrated the existing relationship among the organisms responses (preferred, avoided, lethal and critical temperature) and the constant acclimation temperature. The tolerance area comprises the low and high avoided temperatures that are less frequented by the organisms as well as the preferred temperature or final
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preferendum described by Fry (1947). This area is limited by the lower and upper incipient lethal temperatures (LILT and UILT) defined as the temperature beyond which 50% of the population survives an indefinitely long exposure (Fry, 1947). Thermal tolerance of an organism is based on the lethal incipient temperature; however, fish avoid temperatures exceeding the thermal preference limited by the low and high avoidance temperatures delimiting the thermal preference area (Giattina & Garton, 1982). This zone reflects the optimum temperature for the biological processes, which occur inside the thermal interval of the species habitat where they become more efficient near the final preferendum (Crawshaw, 1977). The resistance area is limited by the critical thermal minimum and maximum (CTMin and CTMax), characterized by the interaction of temperature and time. These responses are used as stress and adaptation indicators for invertebrate and vertebrate poikilotherms (Paladino et al., 1980). Research has been carried out in different species to relate the effect of fluctuating temperatures with different process such as, the thermoregulatory behavior, thermal tolerance, metabolism, growth rate and mortality, development time, maturity among others (Feldmeth et al., 1974; Otto, 1974; Hokanson, 1977; Diana, 1984; Hernndez-Rodrguez et al., 2002; Hernndez-Rodrguez & Bckle-Ramrez, 2002; Rahel, 2003; Prtner et al., 2004; Carveth et al., 2006; Widmer et al., 2006). Their results are very important because several species of the same environment were contrasted. In the present work we only used Poecilia sphenops as a target species particularly by his extended geographical distribution. With base in the limits of the temperature polygon proposed by Fry (1947) and Brett (1956), the behavior response of an organism, is a tool that allows predicting the individual's behavior in a thermolabil environment (Anguilletta, 2009), its limits, as well as the optimum temperature interval in which the species can be cultivated, and a guidance for evaluating and recommending temperature regimens (Armour, 1991). This work evaluated and compared the experimental responses of Poecilia sphenops thermal fluctuations, versus previous investigations carried out in the same species (Hernndez-Rodrguez & Bckle-Ramrez, 1998; Hernndez-Rodrguez et al., 2002) acclimated to constant temperatures regimes to predict their environmental performance capacity.
MATERIALS AND METHODS P. sphenops 2 to 6 cm total length was collect in Piedra Azul dam in the Municipality of Teotitlan del Valle (1702N, 9630'W), Oaxaca, Mexico. In the laboratory, two thousand fish were distributed in three fiberglass circular tanks 380 L each where they stayed in quarantine at the sites temperature (26C) and exposed to natural photoperiod. After quarantine, organisms were exposed to fluctuating acclimation temperatures to encompass the prevailing temperature of the dam and particularly the extreme temperature of the shallow area, each one constituted by two independent cycles. We choose the symmetric cycle (SC) proposed by Feldmeth and Stone (1974) used in Cyprinodon nevadensis amargosae and we add an asymmetric cycle (AC) to identify the change in species tolerance and resistance. The criteria to establish the thermo cycles were based in the environmental thermal fluctuations. The populations of P.ephenops that inhabit the dam in Oaxaca tolerate prolonged periods of drought and rain. In JuneOctober (Summer-Autumn) prevail high temperatures and lower in November-December (late AutumnWinter) averaging 19 to 28C throughout the year. In the shallow areas of the dam where the reproducers are located (Barn, 2001) higher temperatures have been register (35C). Average weight and standard length of females and males acclimated to the 20-29 and 26-35C both, exposed to the SC and AC are shown in Table 1. Four circular tanks of 380 L were used, two of them were modified to generate cycles of 24 h (Fig. 1). The 2029C thermal fluctuation (TF) applied to fish (N = 400) (aprox. 2 fish per litre) of the symmetrical cycle (SC) of 5-7-5-7 h, began with the heating period 2029C in 5 h, then temperature was maintained at 29C for 7 h, followed by a cooling period 29-20C in 5 h keeping temperature at 20C for 7 h before beginning the new cycle. Fish (N = 400) of the asymmetric cycle (AC) 4-10-5-5 h, experienced the heating period 2029C in 4 h, followed by 10 h at 29C, followed by a cooling period 29-20C in 5 h and maintaining temperature at 20C for 5 h before beginning the new cycle. Two tanks, each one with a 1000 watts heater connected to an automatic clock controller (ChronTrol) began the fish heating period at the established time. Heating began at 6:00 h A.M. and when the water temperature reached 29C, the controller kept it constant until the starting of the cooling period, which was made replacing 17C water from the storage tank (Fig. 1b). Water replacement for the SC was 550 mL min-1 and 660 mL min-1 for the
Thermal tolerance and resistance of Poecilia sphenops
429
Table 1. Mass and standard length measures of organisms acclimated to the fluctuating temperatures. N = 400 per tank. Average standard deviation. Tabla 1. Medidas de masa y longitud estandar de los organismos aclimatados a las fluctuaciones de temperatura. N = 400 por estanque. Promedio desviacin estandar.
Fluctuating temperature (C) Symmetric 20-29 Asymmetric 20-29 Symmetric 26-35 Asymmetric 26-35 Sex Females Males Females Males Females Males Females Males Mass (g) 2.26 0.56 0.97 0.31 1.78 0.88 0.98 0.31 2.40 0.48 0.91 0.30 1.02 0.28 0.71 0.19 Standard Length (cm) 4.3 0.38 3.3 0.34 3.95 0.78 3.34 0.32 4.43 0.26 3.19 0.37 3.30 0.25 2.94 0.26
AC. In the tanks, a central drainage functioned as level controller (Fig. 1); the surplus water was received in one of the lower tanks and returned again to the 17C storage tank. We applied the same cycles design and the same amount of fish per tank for the 26-35C TF. For these cycles, water temperature in the storage tank was cooled to 10C (Neslab RTE-220). Timing for heating and cooling periods was the same as for the 20-29C TF. The organisms of the two TFs were fed ad libitum twice a day with catfish food containing 35% protein. Daily, faeces, death and sick organisms were subtracted and measured the dissolved oxygen concentration (Oxymeter YSI 50B), pH (Orion SA 23), ammonium concentration (Nessler method), salinity (Lapcomp SCT-100) and water hardness (Hach 5B) as CaCO3. In each tank a thermograph
A I H J
A I J
CHILLER
D F E Figure 1. System used in the acclimation of Poecilia sphenops to fluctuating temperatures. A: acclimation tanks, B; tank for water supply (17C), C: reception tank for the water of the acclimation tanks, D: cooling unit (chiller), E: motor-pump, F: submerged motor-pump, G: control clock (timer, ChronTrol ); H: electronic regulator of the thermocouple and the heater, I: thermocouple, J: 1000 watts titanium heater, K: air, L: isolating cover. Figura 1. Sistema usado para la aclimatacin de Poecilia sphenops a temperaturas fluctuantes. A: estanque de aclimatacin, B: estanque para el suministro de agua (17C), C: estanque de recepcin para el agua del estanque de aclimatacin, D: unidad de enfriamiento (chiller), E: motobomba, F: motobomba sumergible, G: reloj control (timer, ChronTrol ), H: regulador electrnico de la termocupla y el calentador, I: termocupla, J: calentador de titanio de 1000 vatios, K: aire, L: tapa aislante.
430
registered the temperature every 30 min for 30 days in order to know the variation of the fluctuating acclimation temperatures. The measured physicochemical water parameters for the 20-29 and 26-35C TFs are presented in Table 2. The experiments initiated after 30 days acclimation period of adjustment to the fluctuating temperatures and 12 h light: 12 h darkness photoperiod. Organisms were not fed 24 h prior to the experiment to avoid post-digestive processes to interfere with behavior responses. Critical thermal maximum and minimum (CTMax and CTMin), upper and lower incipient lethal temperatures (UILT and LILT), and preferred (PT) and avoided temperatures (AT) experiments were carried out with four repetitions. All experiments began one hour after fish had reached the cycles respective maximum temperature. The resistance of P. sphenops was evaluated with CTMax trials, by increasing the water temperature 1C min-1 according with Paladino et al. (1980) and Lutterschmidt & Hutchison (1997) until the responses, muscular spasms (MS) and loss of equilibrium (LE) were observed. Experiments began with the temperature of the aquarium at the highest cycle temperature (29 or 35C). The 10 fish used for each experiment of the 20-29C TFs (N = 40) had a weight of 0.76 0.12 g and a standard length of 2.99 0.12 cm. Fish of the 26-35C TFs (N = 40) had a weight of 1.08 0.23 g and a standard length of 2.44 0.20 cm. Ten fish were used for each CTMin experiments, the weight was 1.31 0.37 g and their standard length 3.53 0.29 cm. Behavior responses of sporadic quick activity with muscular spasms (SA+MS) and cold coma (CC) were examined decreasing the aquarium temperature in average 1.15 0.14C min-1. For the fish thermal tolerance studies, we applied the model of Kilgour et al. (1985) to asses the upper incipient lethal temperature (UILT). The experimental temperatures where 50% of the mortality occurred were established, based on the temperatures where the CTMax behavior responses (MS and LE) were observed and, 1C was added or subtracted to the CTMax (Table 3). Ten organisms of each TF cycle were placed in each aquarium were temperature remain constant for 48 h experimentation. The hour that each fish entered the aquariums and their moment of death was registered (Table 3). To study the low incipient lethal temperature (LILT), a horizontal acrylic tank was used (describe in Bckle et al., 2003) conditioned with 5-20C thermal gradient established based on the temperatures in
which the CTMin responses (SA+MS and CC) were observed. Five to six experimental temperatures were determined for each TFs cycle (Table 3). Each experimental temperature was represented by eight fish confined inside the gradient in perforated plastic baskets and placed in the chamber matching the experimental temperature. The gradient temperature was registered with a thermograph (Stanford Research Systems, Mod. SR 630) every two minutes during the 45 min. The LILT was established when coma response took place, and immediately after, fish were returned to perforated baskets in the corresponding temperature fluctuation tank to evaluate their recovery during the following 48 h. The preferred temperature (PT) or final preferendum and the low and high avoided temperatures (LAT and HAT) were studied with the acute method in the same horizontal acrylic thermal gradient. In previous experiments we observed thermal preference among sexes (HernndezRodrguez et al., 2002). Therefore 10 males or females separately were chosen at the moment of maximum temperature of the 29 or 35C TFs exposure and placed in the chamber of the thermal gradient matching the same temperature. The trials began 40 min later to reduce handling stress. Temperature and organisms location in the gradient cameras was registered every 10 min during two hours. The LAT and HAT were estimated with the temperature less frequented by fish throughout the experiment. Data analyses were performed using SIGMASTAT Version 3.1 software (SPSS, Chicago, IL, USA). The analysis of the results was made with the variance (ANOVA) test at a significance level = 0.05. The data didn't have a normal distribution, non parametric tests of variance analysis were applied by ranges (Kruskal-Wallis) and multiple comparisons (method of Dunn and Student-Newman-Keuls) (Zar, 1984). RESULTS The responses LE and MS were significantly different (P 0.001) between the thermal fluctuations 20-29 and 26-35C. The fish acclimated to the 26-35C thermal fluctuation increase the responses MS and LE in 2C. There exist no significant differences when LE and MS responses are contrasted between cycles of the same TF (Fig. 2a). Fish responses exposed to CTMin were significantly different (P < 0.05, Dunns Method test). The SA+MS and CC responses of fish acclimated to the cycles of 20-29C and 26-35C TFs were statistically different. Fish acclimated to the SC and
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Table 2. Physical and chemical parameters in the acclimation tanks of Poecilia sphenops. Average standard deviation. Tabla 2. Parmetros fsicos y qumicos en los estanques de aclimatacin de Poecilia sphenops. Promedio desviacin estandar. Acclimation to fluctuating temperatures (C) Symmetric 20-29 Asymmetric 20-29 Symmetric 26-35 Asymmetric 26-35 Potable H2O Dissolved oxygen (mg L-1) 6.56 0.54 6.24 0.24 5.53 0.23 5.25 0.23 -----Hardness (CaCo3) (mg L-1) 350 12.1 376 10.1 278 21.4 270 18.4 231 10.1 Ammonia (NH4+) (mg L-1) ----------1.32 0.33 0.97 0.07 0.07 0.02 Salinity () 0.66 0.1 0.54 0.4 0.61 0.1 0.60 0.1 0.50 0.1 Temperature Min. and Max. (C) 21.20 0.56 28.99 0.22 21.12 0.77 29.25 0.26 25.37 0.49 34.82 0.40 25.72 0.25 34.03 0.21 ------
pH
7.9 0.12 7.8 0.13 7.7 0.15 7.6 0.15 7.3 0.26
Table 3. Poecilia sphenops acclimated to fluctuating temperatures and exposed to experimental temperatures (C) to identify the low and upper incipient average lethal temperature. Average standard deviation. Tabla 3. Poecilia sphenops aclimatada a fluctuaciones de temperatura y expuesta a temperatures experimentales (C) para identificar la temperatura letal incipiente superior e inferior promedio. Promedio desviacin estandar. Symmetric cycle 20-29C 39 0.1 40 0.1 41 0.1 42 0.1 ----------16.4 0.67 14.4 0.52 10.8 0.43 7.6 0.53 5.5 0.25 -----Asymmetric cycle 20-29C 39 0.1 40 0.1 41 0.1 42 0.1 ----------16.2 0.53 14.2 0.50 10.9 0.47 7.6 0.23 6.2 0.16 -----Symmetric cycle 26-35C 39 0.1 40 0.1 41 0.1 42 0.1 43 0.1 44 0.1 16.4 0.44 14.7 0.29 13.6 0.38 11.3 0.12 9.8 0.41 -----Asymmetric cycle 26-35C -----40 0.1 41 0.1 42 0.1 43 0.1 44 0.1 17.4 0.08 15.2 0.27 13.6 0.34 11.8 0.73 9.9 0.70 8.1 0.23
High experimental Temparatures (C)
Low experimental Temperatures (C)
AC of the 26-35C TF were less resistant to cold in 1.3-1.6C compared to the organisms exposed to the 20-29C TF (Fig. 2b). Similar temperatures were observed for the SA+MS and CC responses, and the differences were less than 0.6C (Fig. 2b). The upper incipient lethal temperature (UILT) values of the fish acclimated to both cycles and TFs had a thermal interval of 38.8 to 39.5C (Table 4a). The low incipient lethal temperature (LILT) of fish exposed to the 20-29C and 26-35C TFs differ in only 1C (Table 4a), the thermal fluctuation do not affect the low temperature responses. However, organisms in the SC and AC of the 20-29C exposed
to the bath temperature of 5.5 and 6.2C died. Most fish in the SC and AC of the 26-35C that were abruptly exposed to cold bath temperatures, a sanguine spill in the mouth and others, a corporal bend took place and fish mortality was 62.5% and 66% when exposed to 9.8C bath temperature. Females preferred temperature around 30C in both TFs was not significantly different (P 0.001). Males preferred temperature (mean 28C) increase by the effect of the AC of the TFs compare to the SC (mean 24C) (Table 4a). The thermal fluctuations modified the fish avoided temperature interval delimited by LAT and HAT. In
432
45 LE
Responses to Temperature (C)
a
44 MS 43 LE 42 LE MS 41 MS
LE MS
40
39 16
Responses to Temperature (c)
15
b
SA+MS SA+MS
SA+MS
SA+MS
14
CC
13
CC
12 CC 11 CC
10
9 SC20-29 AC20-29 SC26-35 AC26-35
Thermal Fluctuations (C)
Figure 2. Relationship among the high (a) and low (b) temperatures that caused the stress responses in Poecilia sphenops acclimated to 20-29 and 26-35C thermal fluctuations of the symmetrical cycle and asymmetric cycle. Muscular spasms (MS), loss of equilibrium (LE), sporadic activity with muscular spasms (SA+MS) and, cold coma (CC). Each value corresponds to the average of four repetitions ( standard deviation). Figura 2. Relacin entre las temperatures altas (a) y bajas (b) que causaron las respuestas de estrs en Poecilia sphenops aclimatada a las fluctuaciones trmicas 20-29C y 26-35C del ciclo simtrico y asimtrico. Espasmos musculares (MS), prdida de equilibrio (LE), actividad espordica con espasmos musculares (SA+MS) y estado de coma al fro (CC). Cada valor corresponde al promedio de cuatro repeticiones ( la desviacin estndar).
females and males acclimated to 20-29C was more than 14C, and in the 26-35C cycle the interval decrease in 4C and 6.7C respectively (Table 4a). DISCUSSION The thermal fluctuations, each one, with an asymmetric and symmetrical cycle provided important
knowledge over the resistance and tolerance of P. sphenops. The critical thermal maximum used as a stress and adaptation indicator, in this species is characterized by the muscular spasm according to the analysis carried out by Lutterschmidt and Hutchison (1997). The vicinity among the responses of muscular spasm and loss of equilibrium represents the thermal transition area that allows the organisms to escape from the stress caused by high temperatures and it constitutes the threshold of thermal resistance. P. sphenops acclimated to the 20-29C and 2635C TFs increased their resistance in 2C compared with the results of the constant temperatures experiments 20 to 35C, where we observed that for each 3C increment, CTMax increase 1C, and it was constant in 32 and 35C (Hernndez-Rodriguez & Bckle-Ramirez, 1998). In ecological terms, it represents the thermal response capacity of the species to temperature variations and only when acclimated to constant temperatures we can establish his resistance limit and the relative change in C. P. sphenops that experience great thermal fluctuations in the environment of the dam is capable to increase their resistance in 3.0C (AC of the TFs) (Table 4). The responses of increased activity+muscular spasm and cold coma of fish acclimated to the thermal fluctuation had very similar values and the transition among the temperatures of these responses is 2.0C, which allows them to escape from the stress caused by the decrease of the environmental temperature, before the cold coma takes place. Fish acclimated to the thermal fluctuations did not resist temperatures under 10C. In this study fish exposed to cold did not die after they lost the equilibrium and remained in lethargy, and the time in stupor was fundamental for their recovery, when returned to the fluctuating acclimation temperatures. P. sphenops acclimated to the thermal fluctuations experienced a primary coma according to the description of Pitkow (1960) as a result of the continuing temperature decrease, where the time of exposure was decisive for survival and the immediate recovery. There are few works related with the organisms critical thermal minimum characterized by the loss of equilibrium (Becker & Genoway, 1979) or when the animals enter in coma (Pitkow, 1960). The values of the critical thermal minimum that Barrionuevo & Fernandes (1995) obtained in Prochilodus scrofa acclimated at 15-35C were 5-14.5C. In P. sphenops acclimated to the 20-29C and 26-35C TFs; the cold coma occurred at a mean temperature of 10.3 and 11.8C respectively. However, when P. sphenops was acclimated to constant ambient of 20 to 26C the TCMin was 7.7 to 9.9C (Hernndez-Rodriguez & Bckle-Ramirez, 1998).
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Table 4. Thermal responses of the tolerance and resistance zones of Poecilia sphenops females (F) and males (M) acclimated at different temperature regimen. CTMax and CTMin, critical thermal maximum and minimum; UILT and LILT, upper and lower incipient lethal temperatures; HAT and LAT, high and low avoided temperatures; PT, preferred temperature; SC, symmetrical cycle; AC, asymmetric cycle. a) cyclic acclimation, b) constant acclimation (HernndezRodrguez, 1998; Hernndez-Rodrguez & Bckle-Ramirez, 2002; Hernndez-Rodrguez et al., 2002). The numbers in black correspond to the final preferendum. Tabla 4. Respuestas trmicas de la zona de tolerancia y resistencia de hembras (F) y machos (M) de Poecilia sphenops aclimatadas a diferentes regimenes de temperatura. CTMax y CTMin, temperatura critica mxima y mnima; UILT Y LILT, temperatura letal incipiente superior e inferior; HAT y LAT, temperaturas de evitacin superior e inferior; PT, temperatura preferida; SC, ciclo simtrico; AC ciclo asimtrico. a) ciclos de aclimatacin; b) aclimatacin constante (Hernndez-Rodrguez, 1998; Hernndez-Rodrguez & Bckle-Ramirez, 2002; Hernndez-Rodrguez et al., 2002). El nmero en negritas corresponde al valor del preferendum final. Thermal regimen a) Cyclic acclimation temperature (C) SC 20-29 AC SC 26-35 AC b) Constant acclimation temperature (C) 20 23 26 29 32 35 40.2 40.5 42.5 43.1 39.4 38.8 38.9 39.5 35.5 35.1 31.2 34.9 34.4 34.3 28.5 31.4 30.0 30.0 24.0 31.0 24.2 29.4 23.8 27.4 19.5 21.0 19.8 24.7 18.5 18.9 20.1 22.0 10.8 10.9 11.3 11.8 10.2 10.4 11.8 11.7 CTMax UILT HAT F M F PT M F LAT M LILT CTMin
37.5 39.0 40.0 40.9 41.9 42.0
37.9 38.2 38.9 39.3 39.9 39.9
28.4 36.4 35.7 32.7 32.9 32.7
31.5 31.5 33.9 36.0 27.0 33.8
26.5 32.3 30.0 29.5 25.5 27.2 29.2
29.5 30.0 24.9 28.3 25.0 25.0 25.6
25.0 28.2 21.6 19.4 21.5 14.7
28.2 25.3 17.3 22.8 16.9 14.0
7.5 9.0 9.8 11.6 12.9 12.5
7.7 8.0 9.9 10.5 12.2 14.1
In this species, prolonged exposures to low constant acclimation temperature (20C), cold resistance increase 2.5C (Tables 4a and 4b). The increasing resistance in P. sphenops after exposed to the critical thermal maximum and minimum experiments subsequent to the thermal fluctuations reveals an adjustment of the fish homeostatic mechanisms reflected in their capacity of thermal response. The thermoresistence of fish exposed to increasing and decreasing temperatures can be consider as an approach to select more resistant species to the environmental thermal variations. The daily and seasonal temperature fluctuations influence the critical thermal maximum temperature evidencing the differences and adjustments in the tolerance to high temperatures and in the distribution of several species such as Etheostoma flabellare, E. blennoides, E. caeruleum and Morone saxatilis (Hlohowskyj & Wissing, 1985; Cox, 1978). The acclimation capacity of the organisms confronting
different temperature regimens differs among species, which indicates that the thermal ability can be correlated with the environmental thermal stability (Barrionuevo & Fernandes, 1995). Currie et al. (2004) found that CTMax and CTMin of Ictalurus punctatus, Micropterus salmoides and Oncorhynchus mykiss exposed for 24 h to a sine-wave trajectory 10C thermo period for 32 consecutive days, did not reveal increase or decrease differences between the same species acclimated to a constant temperature equal to the mean of the thermoperiod. Their results differ from other research therefore they consider that the explanation may be the characteristics of thermo periods including shape, peak, minimum temperature and amplitude. We agree that thermo cycles characteristics are very important for analyzing, comparing and explaining results but also associate with the fact that this type of response is species specific.
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The upper incipient lethal temperature of P. sphenops exposed to the 20-29 and 26-35C TFs had an interval of 38.8-39.5C, these values are similar when this species is acclimated at constant temperatures, 26 to 35C (Table 4b) (HernndezRodriguez, 1998). Similar results have been obtained in Salvelinus fontinalis, Cyprinodon nevadensis, Salmo gairdneri and Lepomis gibbosus, where the resistance to extreme temperatures was associated with the thermal history or with the fish acclimation conditions (Brown & Feldmeth, 1971; Fahmy, 1972; Hokanson, 1977; Becker & Genoway, 1979). The lower incipient lethal temperature of P. sphenops acclimated to both thermal fluctuations was 10.8-11.8C and they do not resist less than 10C, however, they increased its resistance in 0.67 and 0.95C respectively. The thermal differences of this response were of 3.3 and 1.0C compare with fish acclimated from 20 to 26C constant temperatures (7.5-9.8C) respectively. In this species, the acclimation to constant and fluctuating temperatures is a determining factor to identify the thermal points that characterize this type of response. This response has been studied in few species, and the values obtained are dependent of the thermal history and the acclimation temperature. The LILT values varied depending on the methodology used by the authors that can imply, an abrupt thermal change or gradual decrease of 1C day-1 until the organisms loses the equilibrium or they fall in coma. The results of experiments with the low and high lethal temperatures vary due to the grade of eurythermality and stenothermality among species, because the organisms resistance depends on the thermal history (acclimation or acclimatization), age and time-space distribution. Fry (1967) mentioned that lethal temperatures are important for the physiologic analysis of poikilotherm organisms because it provides a detailed pattern of responses that can be used as an immediate ecological index, since the animals can find lethal temperatures in the habitat as well as thermal fluctuations overcoming their tolerance limits. Fish behaviour studies, included in the tolerance area of the response polygon; consider the preferred temperature as one of the most important responses because the organisms choose the temperatures that could be the appropriate for their physiologic processes efficiency. In P. sphenops acclimated a constant and fluctuations temperature, the thermal preference was influenced by the sex (Tables 4a and 4b) (Hernndez-Rodrguez et al., 2002). Females had a final preferendum of 31.6C during the day and 28.9C in the night. Males preference was 26.9C
during the day and 25.5C in the night (HernndezRodrguez, 1998). In general, females of P. sphenops prefered higher temperatures than males which could be associated with the grade of sexual maturity studied in other species. For instance, in Gambusia sp. and Dionda nubila has been pointed out that the resistance to heat may be concatenated with sex and it is suggested that, fish sexual hormones could be related with the thermoregulation behaviour (Hagen, 1964; Baker et al., 1970). In this conduct Johansen and Cross (1980), studied the effect of steroid hormones on the sexual maturation of Poecilia reticulata that influenced the males preferred temperature by choosing lower temperatures (24.5C) than females (28.2C) and juveniles (28.1C). The authors also comment that the males androgenic hormone induces the preferred temperature decrease, which was verified treating juveniles and females with several testosterone concentrations. A similar situation in P. sphenops is probable; however, it is necessary more studies in this theme. For many species, the preferred temperature is mainly a function of the thermal acclimation history of the individuals. In this context, the preferred temperature varies markedly among the species in direct or inversely proportional correspondence to the acclimation temperature. This correlation is an adaptative response, where the exposure to a new temperature causes a compensatory physiologic adjustment by increasing the metabolic efficiency to the new condition generating an appropriate adjustment in the preferred temperature (Kelsch & Neill, 1990). The thermoregulatory behaviour of the organisms is extremely variable, because of the numerous factors like age, sex, time of the year and food availability, among others that influence the organisms response in such a way that, each species is characterized by a preferential interval or a final preferendum where the biological processes are at their maximum efficiency. When the eurythermic species behaviour is associated with the geographical distribution the panorama of influences is expanded with ecological, social and genetic factors. On the other hand in the stenothermic species, the temperature effect at physiologic level can be the dominant factor that governs its distribution (Cherry et al., 1975, 1977). The preferential orientation that the organisms use to select a thermal interval in the environment, serves them to find and adapt to the temporary (provisional) space of their niches. In this theme, the response of thermal avoidance of P. sphenops that were acclimated to the 20-29C TF had an avoidance range
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over 14C; and in the symmetric and asymmetric cycles of 26-35C TF the avoided temperatures had an interval of 9.3 and 11.4C respectively. The fish acclimated to the TFs of the SC and AC enlarged the avoidance interval. Most of the investigations related with the avoided temperatures have been made in organisms acclimated to constant temperatures. Eurythermic species like the ciprinidae, centrarquidae and ictaluridae acclimated from 6-30C are characterized for having relatively wide intervals of low and high avoided temperatures (Cherry et al., 1975, 1976, 1977). Jander (1975) based on the lifestyle of the species, considers that the organisms that minimize the effective distance of a primary resource (food, refuge, reproduction and other) they maximize their effective distance of a stress source (temperature, predators and other) they can respond better to the environmental variation compare with other animals that do not use this mechanism. The capacity of adaptation to thermal changes is a highly complex problem, because the physiologic adjustments of the organisms happen at all levels of its biological organization with compensatory and other non-compensatory responses, the latter usually associated to seasonal rhythms as, food availability, reproduction, migration and molt, among other (Cossins & Bowler, 1987). The knowledge of the relationship between the constant or fluctuating acclimation temperature and the thermoregulatory behaviour of the species allows understanding part of the biology, geographical distribution and adaptation capacity of P. sphenops to the thermal changes that can occur in the habitat. This ability could explain the wide geographical distribution of P. sphenops and the high reproduction rate. The behaviour pattern observed in this investigation including the results of the constant temperatures experiments, characterizes it as a species with a great plasticity response towards the thermal fluctuations that occurred in the dam with a daily monthly average maximum temperature from 26 to 36C and minimum from -0.2 to 5C. P. sphenops is perfectly adapted to the marked rain and drought seasons of their habitat, via increasing or decreasing their preference intervals, tolerance and resistance conferring them a better adjustment capacity towards the temperature variation. ACKNOWLEDGEMENTS This work was supported by the Federal Government of Mexico, through financing of the Center of Scientific Research and High Education of Ensenada (CICESE) and the project 225080-5-1882PB of
Co.Na.C. y T. We extend our gratefulness to Dr. Victor A. Zavala Hamz for the English review and Francisco Valenzuela Buriel for the elaboration of the figure. REFERENCES
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Received: 24 March 2009; Accepted: 6 August 2010
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Research Article
Variabilidad de la abundancia de zooplancton en Baha Magdalena Baja California Sur, Mxico (1997-2001)
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Sergio Hernndez-Trujillo1,2, Gabriela Esqueda-Escrcega1 & Ricardo Palomares-Garca1,2 Departamento de Plancton, Instituto Politcnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), La Paz, Baja California Sur, Mxico 1 Becario COFAA, 2Becario EDI
RESUMEN. Se analizaron muestras de zooplancton de 16 campaas oceanogrficas, efectuadas en Baha Magdalena, Baja California Sur, Mxico, entre agosto de 1997 y marzo de 2001. Se identific un total de 26 grupos taxonmicos, de los cuales los ms abundantes y frecuentes fueron coppodos y quetognatos; en 20002001 se observ una tendencia a disminuir entre 10 y 20 el nmero de grupos de zooplancton. La biomasa zooplanctnica y abundancia de coppodos disminuyeron en el periodo de estudio, en contraste con los quetognatos que tuvieron un ligero aumento. Las fluctuaciones de abundancia de zooplancton no estuvieron relacionadas con la concentracin de clorofila-a, a diferencia de los mximos de abundancia de zooplancton, que estuvieron asociados a los cambios de la temperatura superficial del mar. El ciclo estacional de la abundancia del zooplancton en Baha Magdalena, indic que en invierno el promedi fue mayor de 65.000 ind 100 m-3, valor que aument en primavera a ms de 99.000 ind 100 m-3, se mantuvo en verano alrededor de 100.000 ind 100 m-3 y en otoo descendi rpidamente a casi 40.000 ind 100 m-3. Palabras clave: zooplancton, abundancia, comunidad, Baha Magdalena, Mxico.
Zooplankton abundance variability in Magdalena Bay, Baja California Sur, Mexico (1997-2001)
ABSTRACT. Zooplankton were studied from 16 oceanographic surveys carried out in Magdalena Bay, Baja California Sur, Mexico, between August 1997 and March 2001. Twenty-six taxonomic groups were identified, the most abundant and frequent of which were copepods and chaetognaths. In 2000-2001, the number of zooplankton groups tended to decrease by 10 to 20. Both zooplankton biomass and copepod abundance declined, unlike chaetognaths, which increased slightly. Fluctuations in zooplankton abundance were independent of the chlorophyll-a concentration, whereas the maximum zooplankton abundances were associated with changes in the sea surface temperature. The seasonal zooplankton abundance cycle in Magdalena Bay indicated that, in winter, the averaged was than 65,000 ind 100 m-3, a value that increased to more than 99,000 ind 100 m-3 in spring, remained around 100,000 ind 100 m-3 in summer, and decreased rapidly to nearly 40,000 ind 100 m-3 in autumn. Keywords: zooplankton, abundance, community, Magdalena Bay, Mexico.
________________________ Corresponding author: Sergio Hernndez-Trujillo (strujil@ipn.mx)
INTRODUCCIN Baha Magdalena se encuentra en el extremo sur del llamado sistema de la Corriente de California, en un rea reconocida como una zona de transicin templado-tropical, donde convergen las masas de agua del Pacfico Norte, Central y Oriental Tropical
(Brinton & Reid, 1986); esta es una zona influenciada por aguas de la Corriente de California y la Corriente Costera de Costa Rica o Corriente Mexicana (Lavn et al., 1997; Badan, 1997). El intenso intercambio de agua que tiene Baha Magdalena con el rea marina adyacente, favorece que en la boca de entrada de la baha se presenten fuertes cambios oceanogrficos y
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Abundancia de zooplancton en Baha Magdalena, Mxico
biolgicos que definen algunas de las caractersticas de las comunidades planctnicas, dependiendo de la poca del ao, intensidad y trayectoria de la corriente marina dominante en la zona. Desde 1982 el Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR), ha efectuado estudios continuos y sistemticos de plancton en el sistema lagunar Baha Magdalena-Baha Almejas con el propsito de estudiar el ictioplancton, particularmente a las larvas de sardina y anchoveta, para obtener estimaciones de abundancia y eventualmente, hacer estimaciones de la biomasa desovante (EsquedaEscrcega et al., 1984). En este contexto, uno de los objetivos colaterales fue el estudio de la composicin y abundancia de zooplancton, el cual se centr en el anlisis de la biomasa y en la estructura de la comunidad de coppodos (Hernndez-Trujillo, 1991a; PalomaresGarca, 1992; Hernndez-Trujillo et al., 1997) y quetognatos principalmente (Cota-Meza et al., 1992; Cota-Meza, 2000). La literatura generada sobre el zooplancton de la baha, considera que la biomasa zooplanctnica, es una variable fundamental para la caracterizacin biolgica de la baha (PalomaresGarca & Gmez-Gutirrez, 1996; Gmez-Gutirrez et al., 2001; Palomares-Garca et al., 2003; Lpez-Ibarra & Palomares-Garca, 2006). Por ser el medio que transfiere la energa orgnica producida por el fitoplancton a niveles trficos superiores, el zooplancton es un conjunto clave en las redes trficas pelgicas, razn por la que se convierte no solo en uno de los ms importantes factores medio ambientales, sino tambin en los ciclos biogeoqumicos en el mar e.g. del carbn, nitrgeno y fsforo (Lenz, 2000). A pesar del alto significado ecolgico que tiene el zooplancton en Baha Magdalena y que se ha descrito el ciclo anual de la biomasa zooplanctnica (Palomares-Garca et al., 2003), slo Palomares-Garca & Vera-Alejandre (1995) y Gmez-Gutirrez et al. (2001), han analizado sus componentes, determinando la abundancia relativa de los grupos zooplanctnicos en el rea cercana a la boca principal de Baha Magdalena. Es importante que el escaso conocimiento que se tiene de la ecologa del zooplancton de la baha se incremente sustancialmente en todos los aspectos, dado los servicios ambientales que sta proporciona y el impacto que tiene la actividad pesquera en un ecosistema de alta variabilidad y complejidad biolgica (Funes-Rodrguez et al., 2007). En este estudio se analiza la abundancia de los grupos taxonmicos de zooplancton en Baha Magdalena y su variacin y relacin con los cambios de la temperatura superficial del mar entre 1997 y 2001.
MATERIALES Y MTODOS Baha Magdalena se encuentra en la costa occidental de Baja California Sur (2415-2520N, 11130-11215W) (Fig. 1). El sistema lagunar se divide en tres zonas: norte o zona de canales, central o Baha Magdalena y sur o Baha Almejas (Lpez-Ibarra & Palomares-Garca, 2006). El sistema presenta condiciones anti-estuarinas, con escasas precipitaciones y alta evaporacin (lvarez-Borrego et al., 1975). Una muy extensa y detallada descripcin del rea de estudio se encuentra en el trabajo de FunesRodrguez et al. (2007). Las muestras de zooplancton fueron obtenidas en algunos meses entre agosto 1997 y marzo 2001, excepto el ao 1999, empleando una red de 1,5 m de longitud, 0,6 m de dimetro de boca y malla filtrante de 333 nm, provista de un flujmetro para medir la cantidad de agua filtrada. Las muestras recolectadas fueron fijadas con formol al 4% y neutralizadas con una solucin saturada de borato de sodio. En cada estacin de muestreo se registr la temperatura superficial del agua de mar con un CTD Seabird. Se obtuvieron muestras de agua de mar con botellas Niskin para la determinacin de la clorofila-a mediante el mtodo propuesto por Jeffrey & Humphrey (1975). La biomasa de zooplancton fue determinada en cada estacin mediante el mtodo de volumen desplazado (Beers, 1976), expresado en mL 100 m3. Para el anlisis cualitativo y cuantitativo de zooplancton, se obtuvieron submuestras de 5 mL con una pipeta Stempel y los organismos se identificaron con un microscopio estereoscpico y claves de identificacin. La determinacin de abundancia se efectu extrapolando el volumen analizado a la muestra original; con los datos del flujmetro se calcul el volumen filtrado (Hernndez-Trujillo, 1991b; Hernndez-Trujillo et al., 2005) que sirvi de base para la estimacin de la densidad de zooplancton por 100 m3 de agua filtrada. La serie temporal de temperatura superficial de Baha Magdalena fue construida a partir de los datos de Palomares-Garca et al. (2003) y los obtenidos en este estudio. Para el clculo de la anomala de temperatura se procedi de acuerdo a lo sealado por Gmez-Gutirrez et al. (1999). RESULTADOS La temperatura superficial del mar tuvo un mnimo de 14,3C en junio 1999 y un mximo de 28,9C en agosto 1997. Se observ un patrn estacional de
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Figura 1. rea de estudio y estaciones de muestreo. Figure 1. Study area and sampling stations.
variacin y una clara disminucin trmica a partir de septiembre de 1998. Las anomalas trmicas calculadas fueron positivas (hasta de 5,8C) entre 19971998 y negativas (hasta -4,6C) en el periodo 19992001 (Fig. 2a). La clorofila-a fue mnima en noviembre 1997 (0,05 mg Clor-a L-1) y mxima en mayo 1998 (9 mg Clor-a L-1). Otros dos pulsos de alta concentracin se observaron en febrero (6,40 mg Clor-a L-1) y septiembre 2000 (7,0 mg Clor-a L-1) (Fig. 2b). De 144 muestras de zooplancton obtenidas en 16 campaas oceanogrficas, se identificaron 26 taxa, siendo ms numerosos en 1997-1998, oscilando entre 19 y 21, mientras que en 2000-2001 se observ una disminucin de taxa entre 10 y 20 (con un valor mximo de 23 en enero 2000) (Fig. 2c). El anlisis de la abundancia de zooplancton mostr que los coppodos, decpodos y quetognatos fueron
Figura 2. Variacin de a) temperatura superficial del mar, b) concentracin de clorofila-a, c) nmero de taxa de zooplancton. Figure 2. Variation of a) sea surface temperature, b) chlorophyll-a concentration, c) number of total zooplankton taxa.
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los tres grupos ms abundantes y frecuentes durante el periodo de estudio. La abundancia relativa de coppodos, decpodos y quetognatos fluctu entre 13 (95%), 0,6 (21%) y 0,2 (21,3%) respectivamente (Fig. 3a, Tabla 1). Otros grupos que tuvieron 100% de frecuencia de ocurrencia fueron las larvas de cirripedios, larvceos y cladceros, aunque su densidad fue marginal en casi todos los meses analizados (0,1 (3,3%), 0,4 (14,3%) y 0,1(6,0%), respectivamente). Por otro lado, los grupos de menor frecuencia (12,5-37,5%) y con menores abundancias (< 0,1%) fueron cumceos, ispodos, nemertinos y misidceos (Tabla 1). La contribucin de cada taxa a la composicin y abundancia mensual fue explorada a travs del anlisis de abundancia-diversidad y se obtuvo que solo en octubre 2000, enero y febrero 2001 fue necesaria la participacin de ms de un taxon para alcanzar el 80% de la abundancia total. La biomasa zooplanctnica fue mnima en noviembre 2000 (0,134 mL 100 m-3) y mxima en agosto 1997 (1,15 mL 100 m-3), y al igual que en el caso de la abundancia de zooplancton, tuvo variaciones negativas entre 12 y 77% (Fig. 3b). El zooplancton present tres mximos de abundancia: agosto 1997, abril 1998 y agosto 2000. Los cambios de abundancia, tomando en cuenta el promedio 1997-2001, mostraron variaciones negativas
entre 10 y 91%, las que fueron ms frecuentes en el periodo 2000-2001 (Fig. 3c). Las desviaciones de abundancia de zooplancton y de temperatura del mar (Fig. 3d) tuvieron un patrn de variacin inverso en 1997-1998 y otro de tipo mixto en 2000-2001, ya que la abundancia tuvo desviaciones negativas y positivas en aguas anormalmente fras. Respecto a la relacin entre la abundancia de zooplancton y la concentracin de la clorofila-a, de manera general, se pudo determinar que el zooplancton en la baha increment ligeramente su abundancia en concentraciones clorofila-a de hasta 7,0 mg. Sin embargo, igualmente se registraron densidades considerablemente altas coincidiendo con mnimas concentraciones de pigmento. Con la informacin obtenida se elabor una primera aproximacin del ciclo estacional de la abundancia de zooplancton en Baha Magdalena, que en invierno tuvo en promedio ms de 65.000 ind 100 m-3, valor que aument en primavera a ms de 99.000 ind 100 m-3 y que se mantuvo en verano en casi 100.000 ind 100 m-3 y luego descender rpidamente en otoo a casi 40.000 ind 100 m-3 (Fig. 4). Este ciclo de variacin coincidi parcialmente con el obtenido para la biomasa, ya que los menores biovolumenes se registraron en invierno y primavera (290 y 373 mL 100 m-3, respectivamente), aumentaron rpidamente en verano (1222 mL 100 m-3) y disminuyeron nuevamente en el otoo (714 mL 100 m-3).
Figura 3. Variacin de a) abundancia de zooplancton, b) biomasa zooplanctnica, c) desviacin estndar de la biomasa zooplanctnica, d) anomalas de temperatura superficial del mar. Figure 3. Variability of a) zooplankton abundance, b) zooplankton biomass, c) biomass zooplankton standard deviation, d) anomalies of sea surface temperature.
Tabla 1. Abundancia promedio de los principales taxa de zooplancton en Baha Magdalena, B.C.S., Mxico (ind 100 m-3). Table 1. Average zooplankton abundance of main taxa in Baha Magdalena, B.C.S., Mexico (ind 100 m-3).
Ene-98 16280 1251 0 1526 16142 737 263432 980 216 932 14154 0 0 122 0 0 140153 3054 395 380 938 4755 11090 576 0 7570 850 45853 5781 328449 71945 33964 114 0 15629 1377 1010 0 365 0 1592 0 702 0 0 0 30145 3557 158 2252 1649 0 0 21663 15662 660 8400 1949845 1155656 1699904 970530 758361 1067 167 552 0 0 5343 59302 648 6316 49287 562 4055 0 0 76 0 0 0 1201 1778 171 1483 0 6791 0 194297 2065735 8666 9720 7689 3149 680 12994 14562 1222 999 0 0 0 0 0 2662 69 0 149 257 21127 591768 233816 34305 273976 140775 507451 61326 149 0 211 0 3862 351481 1995 0 5096 2169 3136 4206 829 0 2867 2533 0 513 0 0 0 0 1311 2437 131 0 1365 1035 5161 4361 1092 1352 1252 3946 1972 10540 980 0 50823 53 0 2085 0 0 896932 6498 0 5264 30261 1681 56199 911 107 61945 37742 18698 10353 19559 15642 26408 117098 4101 957 3103 276 0 0 149 1003 141261 5662 10258 2372 134721 781152 28778 35431 292 0 487 633 486 0 388 0 0 47 0 195 63133 0 0 478 0 0 1167 0 0 3879 938 0 0 661 4072 149 0 0 0 12 0 0 0 0 0 2909 0 0 0 27198 353 22431 637 30 0 48992 0 0 0 0 0 195062 998 0 113 0 461 1044 196 188 15893 11515 272 556 2189 0 447 0 0 70 1587 2695 149 1152 11303 0 0 0 113 306 Abr-98 Ene-00 Feb-00 Mar-00 Jul-00 Ago-00 Sep-00 Oct-00 Nov-00 Dic-00 Ene-01 9217 18674 0 1164 187427 1081 143501 6105 294 0 104950 0 174 0 0 1565 861350 9891 190 2265 468 17077 228459 6366 717 Feb-01 1202 2173 0 1994 21814 1408 88330 13846 1485 221 104543 188 0 0 0 18870 747738 29167 0 331 262 2553 123320 19127 3389 Mar-01 4020 2997 0 649 24573 573 64875 38106 1319 0 61254 0 0 0 0 812 898623 2322 0 298 896 84 34265 4888 1031
Taxon 2201 131 0 17985 19941 7366 546610 4826 396 34 19355 154 34 1253 34 440 148735 667 1267 70 317814 24446 28575 909 289
Ago-97
Nov-97
Hidroida Siphonophorae
23486 238
Nemertea
Bryozoa
411
Chaetognatha
77892
Polychaeta
7748
Cladocera
14827
Cirripedia
11808
Ostracoda
Mysidacea
Decapoda
109311
Stomatopoda
2397
Isopoda
77
Amphipoda
339
Cumacea
77
Euphausiacea
462
Copepoda
2098628
Gastropoda
22275
Pteropoda
7242
Bivalvia
2359
Echinodermata
1867
Thaliacea
4863
Larvacea
21367
Teleostei (huevos)
6071
Teleostei (larvas)
531
442
443
Figura 4. Ciclo estacional de la abundancia de zooplancton en Baha Magdalena, B.C.S., Mxico. Figure 4. Seasonal zooplankton abundance in Magdalena Bay, B.C.S., Mexico.
DISCUSION De acuerdo a la variacin mensual y al valor de las anomalas de TSM en la baha, la zona estudiada estuvo alternadamente bajo condiciones clidas y fras. La fase clida termin poco despus de El Nio 1997-1998 (Palomares-Garca et al., 2003; LpezIbarra & Palomares-Garca, 2006), mientras que el inicio de la fase fra coincidi con La Nia 1999-2000 (Snchez-Montante et al., 2007). Ambos eventos climatolgicos se asociaron a un cambio de rgimen climtico caracterizado por el sobrecalentamiento de aguas de la baha, durante el rgimen clido (19971998) y a la intensificacin de los vientos del noroeste, transporte de aguas fras e intensificacin de eventos de surgencia costera (1999-2000), que caracteriz el cambio hacia un rgimen fro (Lynn et al., 1998; Bograd et al., 2000). El cambio del nmero de grupos taxonmicos del zooplancton a lo largo del tiempo es un rasgo importante en la estructura de la comunidad, y refleja cambios ambientales de salinidad, temperatura, luminosidad, densidad, circulacin de agua y otros factores fsicos y biolgicos, que representan una amplia variedad de nichos. Esta variabilidad ambiental, de acuerdo a la escala espacial y temporal de que se trate, propicia que los grupos taxonmicos de zooplancton cambien en nmero, abundancia y diversidad de acuerdo a las condiciones ambientales de pequea, mediana y larga escala. Por el nivel de abundancia y frecuencia de ocurrencia, los coppodos, decpodos y quetognatos
fueron los grupos clave en la estructura de la comunidad zooplanctnica. Los coppodos y decpodos conformaron el primer grupo funcional (Lenz, 2000) y fueron ms abundantes durante El Nio 1997-1998, y luego disminuyeron sus densidades durante La Nia 2000-2001 (http://www.esrl.noaa. gov/psd/people/klaus.wolter/MEI/mei.html). En el caso de los quetognatos, la tendencia observada fue de un ligero incremento durante La Nia. El resto de los grupos zooplanctnicos, no fue tan relevante como para modificar la estructura de la comunidad. Sin embargo, esto no quiere decir que los grupos menos abundantes como nemertinos, ispodos, cumceos o pterpodos sean poco importantes en la comunidad, ya que al igual que los ms numerosos, realizan la transferencia de energa en la red pelgica marina (Gmez-Gutirrez et al., 2001; Turner, 2004). La reduccin en la abundancia de la biomasa del zooplancton, puede estar relacionada tambin con la disminucin de organismos gelatinosos en la baha (hidromedusas, sifonforos, taliceos y briozoarios), pues su contenido de agua es superior al 95% (Larson, 1986), lo que influye fuertemente en las estimaciones de biomasa por el mtodo de volumen desplazado. La informacin sobre la diversidad de zooplancton a nivel de grupo taxonmico es escasa y dispersa, Palomares-Garca & Vera-Alejandre (1995) encontraron en febrero 1989 en una estacin de muestreo en la boca de Baha Magdalena 20 grupos taxonmicos de zooplancton, seis menos que los encontrados en este trabajo, de los cuales coppodos, cladceros y decpodos fueron los ms abundantes, coincidiendo con los resultados de esta investigacin. Cota-Meza (2000) identific 13 especies de quetognatos para el ciclo estacional 1982 (> 50% especies tropicales) y Cota-Meza et al. (1992) encontraron 10 especies en el ciclo de 1988 (50% especies tropicales), lo que representa 23% menos de la riqueza especfica del grupo. En coppodos Palomares-Garca (1992) identific 74 especies en el ciclo 1983-1984 (> 50% especies tropicales) y Lpez-Ibarra (2002) encontr 66 especies para el periodo 1997-1998 (79-95% especies tropicales), 11% menos que en 1983-1984. En la zona marina adyacente del complejo lagunar, el porcentaje de especies tropicales de coppodos fue de 80% durante el Nio 1982-1983, que se redujo a 48% una vez que dicho fenmeno desapareci a partir de 1984 (Hernndez-Trujillo, 1999). A lo largo del ciclo estacional se percibe un incremento en la diversidad de coppodos, asociado a cambios en el flujo de la Corriente de California (CC); cuando este es fuerte y fluye hacia el sur, se presenta una dominancia de especies templadas en la baha. Cuando la CC se debilita, se incrementa la cantidad de
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especies de origen tropical y ecuatorial, en correspondencia con el avance de la Corriente Mexicana. Este patrn puede ser reforzado durante eventos ENSO, donde el avance de aguas clidas acarrea un mayor nmero de especies tropicales (Palomares-Garca, 1992; Palomares-Garca & Gmez-Gutirrez, 1996). Gmez-Gutirrez et al. (2001), mencionan que los cambios en la estructura de la comunidad zooplanctnica en el sector profundo de Baha Magdalena se relacionan estrechamente con la variabilidad estacional del ambiente y en particular, con la temperatura y estratificacin de la columna de agua. Sin embargo, an bajo condiciones de un evento El Nio, la sucesin estacional de los coppodos dominantes prevalece y representa el mayor cambio en trminos de la estructura comunitaria (PalomaresGarca & Gmez-Gutirrez 1996; Palomares-Garca et al., 2003b). En un estudio que abarc 20 meses (mayo 1997 a diciembre 1998), Palomares-Garca et al. (2003), no detectaron cambios significativos en el patrn de sucesin de las especies clave (con una representatividad entre 54 y 90%) como, Acartia clausi, A. lilljeborgii y Paracalanus parvus. Las especies de Acartia tienen su mxima abundancia durante el verano, en sincrona con el mximo de biomasa zooplanctnica, pero ambas especies alcanzaron una mayor abundancia en los meses previos al inicio del evento ENSO 1997, en comparacin con la abundancia observada en 1998, cuando el ENSO estaba en pleno desarrollo en Baha Magdalena. La disminucin en la abundancia de zooplancton coincide con el registro de anomalas negativas de TSM y el aumento en la dominancia de los tres grupos zooplanctnicos ms importantes; aparentemente, esta tendencia es parte de un fenmeno regional de ms largo plazo como el sealado por Roemmich & McGowan (1995) con una disminucin de hasta un 80% de la biomasa de zooplancton (29-31N, 118125W). Lavaniegos et al. (1998) tambin detectaron una reduccin de 1 a 5% (24-29N, 113-120W) y MacCall et al. (2005) observaron una reduccin aproximada de 50% para el rea entre Punta EugeniaIsla Magdalena. Dentro de Baha Magdalena tambin se ha registrado una disminucin de la biomasa zooplanctnica desde 1982 (Palomares-Garca et al. 2003), en magnitud equivalente a 80-90%, valor que se encuentra en concordancia con el 77% estimado en esta investigacin para el periodo 2000-2001. En la costa occidental de la pennsula de Baja California Sur se han encontrado reducciones importantes de la biomasa de zooplancton (Lavaniegos et al., 1998) y se han estimado anomalas negativas persistentes del biovolumen zooplanctnico
en la regin de Punta Eugenia a Isla Magdalena (MacCall et al., 2005) desde la dcada de los 70`. En la baha solo se registr un mximo de abundancia de la biomasa en 1982 y a partir de ese ao, se ha observado una tendencia a la baja (< 10 mL L-1; Palomares-Garca & Gmez-Gutirrez, 1996). Por lo tanto, se supone que la abundancia de zooplancton estimada en este trabajo est reflejando este fenmeno de gran escala y que en la literatura se atribuye al calentamiento de los primeros 100 m de profundidad (Roemmich & McGowan, 1995), ocasionado por un cambio de rgimen climtico que coincide con el inicio del evento de El Nio 1958 (MacCall et al., 2005). En este sentido, el ciclo de zooplancton que aqu se ha propuesto, constituye la base para confirmar o rectificar la estacionalidad obtenida, as como establecer los intervalos en que puede encontrarse en este ecosistema lagunar. Los resultados obtenidos ubican a Baha Magdalena en la tendencia regional de disminucin de la biomasa zooplanctnica, por lo que el anlisis individual de los grupos funcionales, podra aportar informacin pormenorizada de cmo la disminucin de abundancia de zooplancton est impactando la estructura de la comunidad, en funcin de las fluctuaciones de densidad y frecuencia de ocurrencia de cada grupo, en respuesta a los cambios climticos (Colebrook, 1977). La descripcin de la abundancia y diversidad de zooplancton obtenida en este trabajo, permite tener una lnea base, para comparar con estudios posteriores, donde se realice un seguimiento del cambio en ambas variables, en virtud de que estos cambios pueden convertirse en impactos negativos, que influirn en la productividad biolgica y por lo tanto, en el aprovechamiento de los servicios ambientales que provee el complejo lagunar. AGRADECIMIENTOS Este trabajo fue posible gracias al apoyo financiero de la CGPI del IPN (200194) y del SIMAC-CONACyT (990107007), as como a la colaboracin de Conservera San Carlos. Se agradece el trabajo de laboratorio y campo de Alejandro Zrate Villafranco. REFERENCIAS
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Received: 9 December 2009; Accepted: 12 August 2010
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Research Article
Diel and tidal variation in surf zone fish assemblages of a sheltered beach in southern Brazil
Fabiana C. Flix-Hackradt1, Henry L. Spach1, Pietro S. Moro2, Helen A. Pichler1, Aline S. Maggi1, Maurcio Hostim-Silva3 & Carlos W. Hackradt4 1 Departamento de Ecologa e Hidrologa, Universidad de Murcia, Campus Espinardo, 30100 Murcia, Spain 2 Universidade Federal do Cear-UFC., Av. da Universidade 2853, 60020-181 Fortaleza, Cear, Brazil 3 Universidade Federal do Esprito Santo, Departamento de Cincias da Sade, Biolgicas e Agrrias Rua Humberto de Almeida Francklin 257, 29933-415 So Mateus, Espirito Santo, Brazil 4 Instituto Nautilus de Pesquisa e Conservao da Biodiversidade, Av. Senador Souza Naves 655, 80050-040 Curitiba, Paran, Brazil
ABSTRACT. Diel and tidal variations of fish assemblages were assessed at Pontal beach, southern Brazil, using a seine net. Species richness was greater at night, whereas fish number, weight, and richness (community indicators) were all influenced by the tidal state. Samples from rising tides were more representative, probably due to onshore fish movements for feeding purposes. However, lower catches were associated with high tides, mainly through net avoidance, indicating that sampling in these conditions is not highly informative. Clupeoids exhibited greater variation in a 24 h period, and the night occurrence of A. tricolor and daylight shoaling of Harengula clupeola, Anchoa parva and Sardinella brasiliensis suggested distinct strategies for avoiding daylight predators. In some species, this behaviour may have been induced by the bottom morphology and tidal state, facilitating nearshore grouping. In addition to being caught at night, the occurrences of Menticirrhus littoralis, Pomadasys corvinaeformis, Umbrina coroides and Hyporhamphus unifasciatus indicated a spatial niche partition according to tidal state. Although not evaluated properly, temporal fluctuations could reflect species recruitment patterns. Seasonal fluctuations have to be considered when analysing short-term changes in the community as such fluctuations are synchronized with the natural history of the species, making it difficult to interpret short-term variations in isolation. Keywords: diel cycle, tidal dynamics, species pattern, predators, shoals, southern Brazil.
Variacin diaria y mareal de ensambles de peces en la zona de surf de una playa protegida en el sur de Brasil
RESUMEN. Se utiliz una red de arrastre para evaluar la variacin diaria y mareal del ensamble de peces en la playa de Pontal, sur de Brasil. Se encontr la mayor riqueza de especies durante la noche mientras que la abundancia, peso y riqueza (indicadores de la comunidad) fueron influenciados por la marea. Las muestras de marea creciente fueron las ms representativas debido probablemente a los movimientos costeros con fines alimentarios; sin embargo, las menores capturas estuvieron asociadas a pleamares debido a la evasin a la red, indicando que los muestreos en estas condiciones son poco informativos. Los clupeidos fueron los peces que ms variaron durante un periodo de 24 h; la ocurrencia nocturna de A. tricolor y el agrupamiento matutino de Harengula clupeola, Anchoa parva and Sardinella brasiliensis sugieren distintas estrategias en la evasin de los depredadores diurnos. La morfologa del fondo asociada con la marea, puede haber influenciado el comportamiento de algunas especies, facilitndoles el agrupamiento costero. Adems de haber sido capturadas por la noche, la ocurrencia de Menticirrhus littoralis, Pomadasys corvinaeformis, Umbrina coroides and Hyporhamphus unifasciatus indic la reparticin espacial del nicho segn el estado de la marea. Aunque no evaluadas correctamente, las fluctuaciones temporales pueden reflejar los patrones especficos de reclutamiento; la estacionalidad debe ser incluida cuando se estudian desplazamientos de corto plazo en la comunidad debido a su sincronizacin con la historia natural de las especies, haciendo que las variaciones de corto plazo sean difciles de interpretar por s solas.
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Palabras clave: ciclo diario, dinmica mareal, patrones especficos, depredadores, cardmenes, sur de Brasil.
________________________ Corresponding author: Fabiana C. Flix Hackradt (felixhackradtfc@gmail.com)
INTRODUCTION Studies of fish assemblages in surf zones can provide not only information of the temporal structure of populations on both seasonal and diel basis, but also of the life-history phases that occupy the surf zone habitats. However, in such dynamic environment it is difficult to compare studies due to possible seasonal and diel differences in sampling effort, or gear susceptibility of different life stages (Ross, 1983). In general, seasonal changes in surf zone ichthyofaunas are characterised by low abundance and diversity during winter and the opposite pattern during warmer months (Fox & Mack, 1968; Naughton & Saloman, 1978; Modde & Ross, 1981; Allen, 1982; Ross, 1983; Lasiak, 1984b). These trends suggest that surf zone habitats may be briefly used by fish moving along the coast through passes into more protected waters, or by species that remain in the outer beach system for longer periods (Ross, 1983). Short-term changes in abundance occur mainly due to the tidal cycle, moon phase, and alternation of night and day (Oliveira-Neto et al., 2004). Many studies have found different patterns of fish habitat use, with greater daytime catches (Allen, 1982; Nash & Santos, 1998; Rooker & Dennis, 1991) and higher number of species and diversity during the night (Livingston, 1976; Nash & Santos, 1998; Lin & Shao, 1999). Nash (1986) and Gibson et al. (1996) concluded that community structure variation is strongly influenced by the dominant species peculiarities and as a consequence, failed to find a clear periodic pattern. In this context, the present work aims to investigate the diel variability of the structure of a surf-zone fish community on a sheltered beach in southern Brazil. The study was carried out over a one-year period and emphasized the description of the patterns of variation of the most abundant species. MATERIAL AND METHODS Study site Pontal do Sul is a sheltered sandy beach that is influenced by Ilha do Mel (island), which is located at Paranagu estuary mouth. In addition, submerged channels created by ebb and flood tides reduce the incidental wave energy (Fig. 1). The beach is microtidal with two ebb tides per day. According to
Godefroid et al. (1997) who investigated surf zone fishes on the same beach using different fishing gears, this beach is classified as dissipative due to the fine to medium sediment grain sizes, flat slope and medium wave heights. The weather is classified as subtropical humid with a warm and wet summer (December to February) and an undefined dry season (Maack, 1981), usually considered winter (June to August). Furthermore, spring and autumn months are defined as from September to November and March to May, respectively. Sampling The surf zone of Pontal beach, Paran, Brazil, was extensively studied from August 2004 to June 2005. Bimonthly over a period of six months, three seine hauls were performed at 3 h intervals for 24 h on each sampling date. Due to weather conditions, April samples were postponed to the following month, May. Sampling occurred during spring tides at 8, 11, 14, 17, 20, 23, 2 and 5 h, in order to coincide with high, midfalling, low and mid-rising tides, but this pattern could not always be followed. According to the day length, four samples were collected in daylight and other four at night-time during the entire studied period. All these samplings were considered replicates. All hauls covered a 30 m extension and were separated by 5 m to minimize the influence on the subsequent haul. A 15 m x 2.6 m seine net, with 2 m2 bag and 0.5 cm2 mesh throughout was used to collect the ichthyofauna. The net was laid parallel to the shore at approximately 1.5 m depth of water between 10 and 30 m offshore, and was hauled by two people, one on each end of the net, following the direction of the current. All fish collected were identified to species level following Fischer (1978), Figueiredo & Menezes (1978, 1980, 2000), Menezes & Figueiredo (1980, 1985) and Barletta & Corra (1992). These fishes were then weighted (g) and measured to the nearest 1 mm (total length and standard length), except when samples were very large. In these occasions, measurements were restricted to a sub-sample of 30 individuals per species. The excess was weighted, counted and incorporated as weight and number counts. In addition, sex (male, female or not identified) and maturity stages were documented for the sub-sample through direct observation, according
Diel and tidal effects on surf zone fish fauna in Southern Brazil
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Figure 1. Location of Pontal do Sul beach, Brazil. Figura 1. Localizacin de la playa de Pontal del Sur, Brasil.
to the macroscopic scale of gonadal maturation by Vazzoler (1981) (See Flix et al. 2007b for more information and results). Environmental parameters such as surf zone water temperature (C), salinity (Practical Salinity ScalePSS), wave height (m) and period (s) were measured concomitantly at each sampling period. Wave height was taken with a 2 m ruler and obtained from the metric difference between crest and sea level of the largest waves breaking on the surf zone. Wave period was measured from the duration (in sec) of 11 successive breaking waves divided by 10 to obtain the period of a single wave. This procedure was applied twice to produce an average. Data analysis Homogeneity and normality of abiotic monthly means and biotic (diel and tidal) means were tested using Bartlett chi-square test and Kolmogorov-Smirnov test, respectively (Sokal & Rohlf, 1995). Number of individuals, species number and weight were logtransformed to comply with Anova and t-test assumptions. Environmental and diel biotic data were
submitted to one-way and nested Anova, respectively, to test for differences on the abiotic variables and the influence of light (diel) on the surf zone catches (number, weight and number of species) between the sampling periods (time). Due to unequal tidal effort along the sampling period, Anova tests could not be conducted and t-test was used to evaluate tidal influence on catch number, weight and number of species. For the significant results (P < 0.05), Newman-Keuls post-hoc tests were performed to evaluate which means differed from each other. To evaluate individual occurrence pattern, and diel and tidal influence, these factors were tested for each of the 14 most abundant species, but as Engraulidae juveniles (10th) and Mugilidae juveniles (11th) are taxonomic categories they were not considered in the analysis, resulting in only 12 species. These analyses were performed with Anovas (diel and time nested in diel) and t-tests (tidal). For operational purposes some abbreviations were adopted to distinguished between two different species: S. brasiliensis 1 is Sardinella brasiliensis Eigenmann, to separate from Scomberomorus
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brasiliensis Collette, Russo abbreviation (S. brasiliensis Additionally, Mugil sp. is the Mugil gaimardianus Desmarest (Menezes et al., 2003). RESULTS
and Zavalla-Camin, 2) (ICZN, 2000). species once named that no longer exists
Abiotic data Salinity (Anova, F5,42 = 11.813; P < 0.05) and temperature (Anova, F5,42 = 10.783; P < 0.05) were statistically significant during the evaluated months, particularly in February when high temperatures and low values of salinity were recorded, and in October which showed an unexpected low salinity value (Figs. 2a-2b). Wave height (Anova, F5,41 = 0.931; P > 0.05) and period (Anova, F5,41 = 4.809; P < 0.05) showed both a similar fluctuation pattern, with increasing values up to summer, and significant differences in wave period values of May and June compared to the other months (Figs. 2c-2d). Fish composition A total of 9,502 individuals was captured in 144 seine hauls, representing 25 families and 55 taxa, which weighted 39,017 g. Clupeidae (45.6%), Carangidae (23.2%), Sciaenidae (8.7%), Engraulidae (7.3%) and Atherinopsidae (6.1%) represented more than 90% of the total catch in numbers. Harengula clupeola Cuvier (34.4%), Trachinotus carolinus Linnaeus (14.7%), S. brasiliensis 1 (10.8%), Oligoplites saliens (Bloch) (7.82%) and Odontesthes bonariensis (Valenciennes) (6.10%) were the five most numerous species in the samples, representing 73.8% of the total catch in numbers (Table 1). Night-time versus daylight captures The species Chloroscombrus chrysurus (Linnaeus), Sphoeroides greeleyi (Gilbert), Eucinostomus melanopterus (Bleeker), S. brasiliensis 2, Isopisthus parvipinnis (Cuvier), Oligoplites saurus (Bloch and Schneider) and the taxon Clupeidae juveniles were captured only in daylight samples, whilst Mugil platanus Gnther, Chirocentrodum bleekerianus (Poey), Pomadasys ramosus (Poey), Cynoscion leiarchus (Cuvier), Stellifer rastrifer (Jordan), Sphoeroides testudineus (Linnaeus), Pelona harroweri (Fowler), Mugil sp., Conodon nobilis (Linnaeus), Prionotus nudigula Ginsburg and Synodus foetens (Linnaeus) were captured exclusively at night-time (Table 1). Fish numbers and weights of daylight catches were higher (58.6% of total capture and 25 kg) than
bimonthly nocturnal catches (41.4% and 13 kg) but no statistical differences were found between photoperiods (Numbers: Anova, F1,132 = 0.542; P > 0.05 nor weights: Anova, F1,132 = 0.029; P > 0.05). Significant differences in the number of individuals were only found between February and December night catches when the factor time was nested in diel factor (Anova, F10,132 = 2.588; P < 0.05). Species number was influenced by both factors, diel (Anova, F1,10 = 3.934; P < 0.05) and time-diel interaction (Anova, F10,132 = 4.713; P < 0.05), with absolute nocturnal captures (48 species) higher than diurnal (44 species). August catches (both photoperiods) were both statistically distinct from February, May and June (Table 2). Tidal captures Only two species were caught exclusively at one specific tidal state. Centropomus parallelus Poey occurred only at mid-rising tides on both diurnal and nocturnal periods, and the Mycteroperca sp. followed the same pattern, occurring exclusively at low tides on both periods (Table 1). Increasing number of individuals, species and weights were registered across tidal states as follows, high tide < mid-falling < low < mid-rising. According to t-tests, high tides were almost always distinct from other tidal states in respect to all variables evaluated (fish number and species and weight). The exceptions occurred for species number, when high tides were not distinct from mid-rising tides and for weight, in which high tides were not statistically different from low tides (Table 3). Species pattern The twelve most abundant species, which together contributed with 95.13% of the total catch in numbers, were studied in detail. All species were significantly influenced by one or both of the factors analysed. H. clupeola, Menticirrhus littoralis (Holbrook), Pomadasys corvinaeformis (Steindachner), Umbrina coroides Cuvier, Hyporhamphus unifasciatus Ranzani and Anchoa parva (Meek and Hildebrand) were statistically distinct for both factors. From the six species mentioned above H. clupeola was the only one in which day catches exceeded night ones; the remainder species showed major nocturnal captures (Table 1). These species were also influenced by temporal fluctuations, exhibited by an elevated number of fishes during specific months. Daytime captures in August, December and May, as well as in February samples (both periods) showed greater H. clupeola counts, differing from all other month captures (Fig 3a). For A. parva and M. littoralis, differences were found between October night catches
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Figure 2. Analysis of variance of the temporal variation of the environmental parameters. a) salinity, b) temperature, c) wave height, and d) wave period of a sheltered beach in southern Brazil (means and standard deviation). Figura 2. Anlisis de varianza de la variacin temporal de los parmetros ambientales. a) salinidad, b) temperatura, c) altura y d) periodo de las olas de una playa protegida en el sur de Brasil (media y desviacin estndar).
and, respectively, all months and between night periods of other months (fig 3b,c). For the species P. corvinaeformis, H. unifasciatus and U. coroides, high abundances during the night in February contributed to the significant differences observed amongst the sampling periods (Figs. 3d-3f). The same pattern of temporal variation occurred for the other five species, O. bonariensis, T. carolinus, O. saliens, P. virginicus and S. brasiliensis 1, who showed significant differences only for the interaction of factor time nested in diel. Similarly to H. clupeola, the great occurrence of O. bonariensis in August samples were distinct from the other months, whilst for O. saliens only the night period of the same month was significantly different (Figs. 3g, 3h). No differences were found amongst August (day and night), October and December diurnal period in regard to T. carolinus occurrence, however, these months and periods were statistically distinct from the remaining
ones (Fig. 3i). P. virginicus showed statistical differences across night captures of May and other months (Fig. 3j), whilst S. brasiliensis 1 was significantly different comparing February night to the remaining months (Fig. 3k). Anchoa tricolor (Agassiz) was the only species who has not been influenced by the interaction between time and diel factors; only diel was significantly different, with higher day catches compared to night ones (Fig. 3l). Although common during all tidal states, several species were significantly different in some tidal comparisons. Low abundance of O. bonariensis at low water caused a difference from both mid-rising and mid-falling tides; on the other hand, high occurrence of S. brasiliensis 1 at mid-falling tides differed from the other states (Table 4). Catches of H. unifasciatus, P. corvinaeformis and U. coroides were similar according to the tidal states; low catches at high tides
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Table 1. Total catch (absolute and relative) during diel and tidal samplings for each species captured in Pontal do Sul, Brazil. Tabla 1. Captura total (absoluta y relativa) durante los muestreos diarios y mareales para cada una de las especies muestreadas en Pontal del Sur, Brasil.
Day tides High 1 108 5 6 1 15 1 6 135 5 4 1 5 251 11 7 1 11 36 2 3 5 1 4 5 1 2 1 3 1 1 12 1 21 2 2 2 12 2 5 1 6 9 2 34 2 13 6 8 152 163 6 8 202 110 348 6.25 0.14 2.93 0.09 0.02 0.11 0.16 0.04 0.61 0.04 0.23 0.00 0.11 0.00 1 220 4 1 10 78 4 42 2 1 14 341 6 1 1 1 2 3 2 4 1 9 14 34 0.61 2 3 0.05 1 24 7 2 2 1 1 14 1 4 5 36 52 0.93 8 1 3 23 0.41 974 1 180 441 2048 2920 52.40 68 4 9 0.16 110 164 1 1 4 2 4 62 1 1 1 5 347 1 975 6 3 31 71 3 14 2 3 5 2 4 1 0.02 8 3 6 21 0.38 6 4 1 1 6 0.11 2 6 1 52 289 240 716 12.85 137 145 225 6 0.11 1 177 1 4 2 1 0.02 1 684 10 15 2 33 82 200 330 5.92 18 84 311 2 3 0.05 413 6 0.11 1 6 7 5 0.09 1 1 1 3 3 355 466 8.36 7 44 12 51 114 2.90 0.08 0.18 0.00 10.51 0.00 0.03 17.40 0.25 0.38 0.05 0.00 8.83 0.03 24.80 0.15 0.08 0.79 1.81 0.08 0.36 0.05 0.08 0.13 0.05 0.10 0.00 0.03 0.36 8.67 0.15 1 0.02 3 1 4 0.10 Mid-falling Low Mid-rising Subtotal % High Mid-falling Low Mid-rising Subtotal % Total 5 580 8 13 7 1400 16 3 36 743 1 3 9 3267 24 1027 9 37 379 79 166 19 3 9 14 4 38 2 14 14 347 6 Night tides % 0.05 6.10 0.08 0.14 0.03 7.82 0.01 0.07 14.73 0.17 0.38 0.03 0.09 34.38 0.25 10.81 0.09 0.83 3.99 0.19 1.75 0.39 0.03 0.09 0.15 0.04 0.40 0.02 0.15 0.15 3.65 0.06
Family
Species
Albulidae
Albula vulpes
Atherinopsidae
Odontesthes bonariensis
Belonidae
Strongylura marina
Strongylura timucu
Carangidae
Chloroscombrus chrysurus
Oligoplites saliens
Oligoplites saurus
Selene vomer
Trachinotus carolinus
Trachinotus falcatus
Trachinotus goodei
Centropomidae
Centropomus parallelus
Clupeidae
Clupeidae juveniles
Harengula clupeola
Ophistonema oglinum
Sardinella brasiliensis
Engraulidae
Anchoa lyolepis
Anchoa parva
Anchoa tricolor
Cetengraulis edentulus
Engraulidae juveniles
Lycengraulis grossidens
Ephipidae
Chaetodipterus faber
Gerreidae
Diapterus rhombeus
Eucinostomus argenteus
Eucinostomus gula
Eucinostomus lefroyi
Eucinostomus melanopterus
Eucinostomus sp.
Haemulidae
Conodon nobilis
Pomadasys corvinaeformis
Pomadasys ramosus
Day tides High 5 8 0.00 0.00 1 1 42 2 0.00 0.00 1 0.00 2 1 49 0.00 16 5 1 1 1 1 5 12 19 25 72 1.29 0.09 0.02 0.00 0.02 0.00 0.00 1 5 1 2 1 2 1 2 1 2 1 7 16 9 22 16 47 134 2.40 76 1 0.02 3 2 0.04 1 45 4 91 2 81 1 183 1 81 9 395 3 187 1 1 0.02 5 6 11 8 1 4 13 1 3 19 0.34 7 3 3 42 0.75 2 1 11 13 1 1 1 4 7 0.13 3 6 15 1 1 3 5 0.09 5 9 3 2 2 17 25 27 14 8 7 20 1 2 1 1 1 5 1 23 42 74 1.33 4 5 53 6 68 1.73 0.13 0.05 0.43 0.64 0.69 0.36 0.20 0.18 0.51 0.03 0.00 0.23 10.05 0.08 4.76 0.00 0.05 0.03 0.05 0.03 0.18 3 8 0.14 1 4 19 24 48 1.22 Mid-falling Low Mid-rising Subtotal % High Mid-falling Low Mid-rising % 56 142 5 2 22 32 69 33 8 7 21 1 2 10 529 3 259 5 3 1 3 1 7 Subtotal Total
Night tides % 0.59 1.49 0.05 0.02 0.23 0.34 0.73 0.35 0.08 0.07 0.22 0.01 0.02 0.11 5.57 0.03 2.73 0.05 0.03 0.01 0.03 0.01 0.07
Family
Species
Hemiramphidae
Hyporhamphus unifasciatus
Mugilidae
Mugilidae juveniles
Mugil sp.
Mugil platanus
Paralichthyidae
Citarichthys arenaceus
Etropus crossotus
Polynemidae
Polydactylus virginicus
Pomatomidae
Pomatomus saltatrix
Pristigasteridae
Chirocentrodon bleekerianus
Pellona harroweri
Sciaenidae
Ctenosciaena gracilicirrhus
Cynoscion leiarchus
Isopisthus parvipinnis
Menticirrhus americanus
Menticirrhus littoralis
Stellifer rastrifer
Umbrina coroides
Scombridae
Scomberomorus brasiliensis
Serranidae
Mycteroperca sp.
Synodontidae
Synodus foetens
Tetraodontidae
Sphoeroides greeleyi
Sphoeroides testudineus
Triglidae
Prionotus nudigula
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Table 2. Analysis of variance of the factors diel (day and night) and time (months nested in diel) on fish number, weight and species number of fish caught in Pontal do Sul, Brazil. (* significant values at P < 0.05; SS: sum of squares; df: degrees of freedom; MS: mean squares, F statistic and P value). Tabla 2. Influencia de la variacin diaria (da y noche) y el tiempo (meses) sobre el nmero de peces, peso y nmero de especies capturadas en Pontal del Sur, Brasil. (* valores significativos a nivel de P < 0.05, SS: suma de cuadrados, df: grados de libertad, MS: promedio de los cuadrados, estadstico F, valor de P). Variable Fish number Factor Diel Time (diel) Error Diel Time (diel) Error Diel Time (diel) Error SS 0.566 26.991 137.675 0.045 13.429 203.063 0.8292 6.9214 23.2228 df 1 10 132 1 10 132 1 10 132 MS 0.566 2.699 1.043 0.045 1.343 1.538 0.829 0.692 0.176 F 0.542 2.588 0.029 0.873 4.713 3.934 P 0.463 ns 0.007* 0.865 ns 0.560 ns 0.032* 0.000*
Weight
Species number
All tests are ANOVAs Table 3. Tidal influence on fish number, weight and number of species caught at Pontal do Sul, Brazil. (L: low; MF: midfalling, H: high, MR: mid-rising; df: degrees of freedom, P value). Tabla 3. Influencia de la marea sobre el nmero de peces, peso y nmero de especies capturadas en Pontal del Sur, Brasil. (L: bajamar; MF: vaciante, H: pleamar, MR: llenante; df: grados de libertad, valor de P). Variable Factor H MF HL H MR MF L MF - MR L - MR H MF HL H MR MF L MF - MR L - MR H MF HL H MR MF L MF - MR L - MR t-value -2.019 -2.877 -2.423 -0.168 -0.026 0.164 -2.139 -1.811 -2.400 0.631 0.106 -0.610 -3.061 -3.108 -1.612 0.195 1.858 1.841 df 55 73 82 58 67 85 55 73 82 58 67 85 55 73 82 58 67 85 P 0.048* 0.005* 0.018* 0.868 ns 0.980 ns 0.870 ns 0.037* 0.074 ns 0.019* 0.530 ns 0.916 ns 0.544 ns 0.003* 0.003* 0.111 ns 0.846 ns 0.068 ns 0.069 ns
Fish number
Weight
Species number
All tests are paired t-tests
were responsible for the differences in the comparisons with both mid-falling and low tides for all three species, and compared to mid-rising only for H. unifasciatus (Table 4).
DISCUSSION The lack of diel correspondence with community descriptors agrees with other studies (Lasiak, 1984b;
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Figure 3. Influence of diel (D) and the interaction between time nested in diel (T(D) on mean number of fish caught for the 12 most abundant species in Pontal do Sul, Brazil. a) Harengula clupeola, b) Anchoa parva, c) Menticirrhus littoralis, d) Pomadasys corvinaeformis, e) Hyporhamphus unifasciatus, f) Umbrina coroides. (: daylight means; : night-time means; : confidence interval; F statistic (degrees of freedom, sample n) and P values for diel and time nested in diel factors). Figura 3. Influencia del fotoperodo (D) e interaccin entre el tiempo anidado y fotoperodo (T(D)) en el promedio del nmero de peces capturados pertenecientes a las 12 especies ms numerosas en Pontal del Sur, Brasil. a) Harengula clupeola, b) Anchoa parva, c) Menticirrhus littoralis, d)Pomadasys corvinaeformis, e) Hyporhamphus unifasciatus, f) Umbrina coroides. (: promedio da; : promedio noche; : intervalo de confianza; estadstico F (grado de libertad, y n muestreal) y valor de P para los factores fotoperodo y el tiempo anidado al fotoperodo).
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Table 4. Significant tidal influence for species caught at Pontal do Sul, Brazil. (L: low, MF: mid-falling, H: high, MR: mid-rising, df: degrees of freedom, P value). Tabla 4. Influencias significativas de la marea sobre las especies capturadas en Pontal del Sur, Brasil. (L: bajamar; MF:vaciante, H: pleamar, MR: llenante, df: grados de libertad, valor de P). Variable O. bonariensis S. brasiliensis Factor L MF L MR MF H MF L MF MR H MF HL H MR H MF HL H MF HL t-value 2.019 -2.376 -2.35 2.379 2.003 -2.658 -2.968 -2.708 -2.323 -2.65 -2.235 -2.675 df 58 85 55 58 67 55 73 82 55 73 55 73 P 0.048 0.019 0.022 0.020 0.049 0.010 0.004 0.008 0.023 0.009 0.029 0.009
H. unifasciatus P. corvinaeformis U. coroides
All tests are paired t-tests.
Morrison et al., 2002; Pessanha & Arajo, 2003), which showed no occurrence of strong changes in fish assemblage composition between day and night. An exception was observed for number of species, with richer fish assemblages occurring at night (Nash & Santos, 1998; Suda et al., 2002). The occurrence pattern of the abundant species may have masked real differences in a short-term perspective. Probably, the absence of diel periodicity of an assemblage is caused by changes in catches of individual species whose capture rate depends upon the prevailing photoperiod (Eriksson, 1978; Muller, 1978b; Nash, 1986). The main reasons for shortperiod changes in fish assemblages remain unclear, but may include processes such as displacement for feeding purposes (Helfman, 1978, 1993; Pessanha & Arajo, 2003), protection and predator avoidance (Morisson et al., 2002) or annual spawning migrations (Harden-Jones, 1968). On the opposite trend, tidal cycle had more effects on the number, weight and species richness. Significant differences between high tide and the other tidal states were attributed to low fish catches, which according to Morrison et al. (2002) could be related to net avoidance by most fish species or influenced by sea agitation. In such condition, breaking waves pushes the net shoreward to the beach face (pers. obs.) making hauls more difficult by limiting its speed. Although statistical differences were absent, highest catches in number of fishes, weight and species richness were attributed to mid-rising tides. Gibson (1982) suggests that fish can respond in two ways to
tidal variation: (1) remaining under the low-tide mark and inhabiting tidal pools, (2) or moving across the intertidal zone and returning to the area during rising tides. Based on this hypothesis, higher catches at midrising tides could be attributed to returns of local fish as well as other onshore fish movement, such as during predator foraging. Gibsons work (1982) found that tidal movements are caused primarily by feeding migration and secondarily for predator avoidance, giving support to the proposed hypothesis. Differences were found when diel, tidal and temporal occurrence of the most abundant species were analysed separately. Clupeiforms showed distinct temporal, diel and tidal patterns, which is consistent with Modde & Ross (1981) results showing that clupeoids vary more than percoids within 24 h period. H. clupeola and A. tricolor were significantly more numerous during the day (Allen & DeMartini, 1983; Godefroid et al., 1998; Oliveira-Neto et al., 2004). Probably, shoaling behaviour allowed them to occur in daylight since in this formation they are protected from visual predators, such as adult fish or shore birds. In contrast, major captures of A. parva in numbers occurred at night, whilst those of S. brasiliensis1 did not show any diel influence. The latter was, nevertheless, the only species whose occurrence was related to tidal states. Due to local strong tidal currents, troughs and ridges were found across submerged beach slopes, making some regions deeper than others. The elevated number of clupeoids found in the present work, which normally are found in shoals, could be related to this
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bottom morphological feature (Flix et al., 2007). By using this troughs S. brasiliensis1 could easily be caught at mid-falling tidal conditions, rendering its capture statistically distinct from the other tidal states. This pattern was only found for S. brasiliensis1, probably due to a combination of tidal condition and its restricted occurrence period, mainly February, which is well known as part of the reproductive period of many species in the study area (Godefroid et al., 2004; Spach et al., 2004). Monthly differences in species catches indicated strong temporal influence, which may be a reflex of seasonal changes in abundance and diversity of surf zone fishes resulting from recruitment patterns (Ross et al., 1987). Benthic fishes such as M. littoralis, U. coroides and P. corvinaeformis and the planktophagic feeder H. unifasciatus were predominantly nocturnal (Godefroid et al., 1998); coastal approximation during the night may be strategic to avoid daylight predators guided mainly by vision (Abou-Seedo et al., 1990). Except for M. littoralis who did not show tidal influence and occurred every month, all species exhibited the same temporal and tidal occurrence patterns. Similarly to S. brasiliensis1, these species showed elevated catches in February, indicating reproductive period and lowest catches during high tides. Amongst sciaenids, M. littoralis is the most extensive user of the surf zone (Teixeira et al., 1992), showing peaks of abundances during spring months when recruitment probably occurs (Modde, 1980). Also, Modde & Ross (1983) studying the feeding ecology of surf zone species found that M. littoralis has different peaks of abundance and feeding activity during the day, with the best foraging period in the afternoon and at night, corroborating with the high nocturnal catches observed in the present study. Their bottom-associated behaviour allows the exploration of a variety of items such as macro- and meiofauna or zooplankton (Lasiak, 1986; Nelson, 1986), which is abundant in surf zone habitats and easily available through high-energy waves. This wide diet width may permit benthic fishes such as H. unifasciatus to share many characteristics involving diel, temporal and tidal occurrence by segregating niche spatially (vertical movements and zonation) and/or temporally (distinct month occurrence and abundance). Low high-tide catches of P. corvinaeformis, U. coroides and H. unifasciatus indicate that either these fishes were not caught or did not move forward to shallower waters to feed, remaining at deeper zones during this tidal period. Apparently, these species do not compete directly and may share resources by moving vertically in the water column (like H. unifasciatus) and/or feed on a variety of abundant items (P. corvinaeformis and U. coroides), whilst M. littoralis co-occurs by making
extensive use of sandy beach bottoms. McPherson (1981) reported that competition is the most common behaviour amongst organisms with predominant benthic activity, thus, it may be inferred that sharing resources and space have to occur higher to favour the coexistence of these species. P. virginicus was the only benthic species of those already cited who has not shown significant diel dissimilarities, but like O. saliens, it has been influenced by seasonal trends reflected on the monthly catches. T. carolinus, like M. littoralis, is a wide user of surf zone beaches (Modde & Ross, 1983) but, it did not show any diel variation in the present work, occurring at the same catch rates on both day and night. However, statistical differences between August, October and December and the remaining months may be attributed to the entrance of recruits after December, when night-time and daylight catches were higher and mean size of individuals smaller (pers. obs.; Flix et al. 2007b). Despite tidal distinctiveness, high captures of O. bonariensis in August made temporal fluctuations a significant factor for the cited species. Monteiro-Neto et al. (1990) provided a hypothesis to explain this seasonal occurrence in northern beaches. The authors believe that this species opportunistically shift places from oceanic to coastal waters, probably occupying an unexplored niche due to low numbers of residents or exclusive species in the surf zone. In estuarine habitats, occupation is effective in cold months, differing from sandy beaches where fish reside during warmer months (Modde, 1980). Consequently, the higher competition in the estuary and its absence in coastal waters may have favoured O. bonariensis to migrate toward northern areas; however, this hypothesis is still unproven. Finally, as there is a need for a re-evaluation of this species and consequently, some doubts concerning the description of the species, this question will remain open. CONCLUSIONS Despite the larger number of species caught during night periods and the results found by several researchers (Abou Seedo et al., 1990; Nash & Santos, 1998; Suda et al., 2002), no great changes at community level were observed across the tidal and diel cycles. However, when species were analysed separately many differences were detected. This variability in fish assemblages caught in shallow waters may be related to tidal height and light level combination (Nash et al., 1994), which has major implications on the feeding patterns and, according to
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Gibson (1982), is the primary cause for fish movement across tidal zones. Although seasonality was not evaluated in the present study, distinct monthly captures indicated that temporal variation was more important for some species than others. These variations reflected the recruitment patterns determined by reproductive activity and coastal circulation (Ross et al., 1987; Gibson et al., 1993, Lamberth et al., 1995), either by adult emigration or by temporary exploration of adjacent high productivity areas (Allen, 1982). This work has shown that methodological standardization is essential to obtain good and unequivocal results. Unfortunately, tides could not be standardized for every sampling occasion and were not evaluated properly; likewise, the missing seasonal replicates prevented more conclusions about fish community variation, indicating that further studies are required to solve the existent questions. More investments on basic fish biology studies have to be made, particularly in Brazil owing to its high diversity of species and because community patterns can provide important information on population behaviour of the studied species. ACKNOWLEDGMENTS We are very thankful to all students who helped in the fieldwork, Mauricio Garcia de Camargo for advices in the statistical analysis and the Centro de Estudos do Mar for the physical structure and assistance to accomplish this study. We also thanks CAPES (Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior) which has conceded the authors postgraduate scholarship. REFERENCES
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Received: 30 July 2009; Accepted: 14 August 2010
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Research Article
Monitoring of carcinofauna abundance and diversity during eight years of expressway construction in Santa Catarina, Brazil
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Felipe Freitas Junior1, Martin Lindsey Christoffersen2 & Joaquim Olinto Branco1 Centro de Cincias Tecnolgicas da Terra e do Mar, (CTTMAR). Universidade do Vale do Itaja CP 360, CEP 88302-202, Santa Catarina, Brasil 2 Departamento de Sistemtica e Ecologia, Universidade Federal da Paraba (UFPB) CEP 58059-900, Joo Pessoa, Paraba, Brasil
ABSTRACT. Crustaceans are important in estuarine ecosystems, transferring energy to higher trophic levels and contributing to artisanal and industrial fisheries. This paper aims to evaluate the carcinofauna diversity and abundance in Saco dos Limes and how this changed when affected by dredging during the construction of an expressway through South Bay, Florianpolis, Santa Catarina, Brazil. Collections were made onboard a commercial fishing boat for three months, day and night, at six sampling sites from 1997 to 2006. The families Penaeidae and Portunidae were the most diverse in terms of taxa, with the largest species abundances. The dominant species were the shrimps Farfantepenaeus brasiliensis, F. paulensis, and Litopenaeus schmitti, and the crab Callinectes danae. The largest abundances were found in two areas, in the summer and at night. The diversity and equitability indices showed similar patterns, with the highest values in autumn and winter. Acording to the Jaccard index, the similarity of the crustacean composition was highest for the years 2005 and 2006 and lowest between 1997 and 2005. The structure of the carcinofauna changed over the years, with high mortalities during dredging operations followed by a recovery in the subsequent years. Our observations indicated that dredging did not have catastrophic effects nor did it produce long-term disturbances in the carcinofauna of the estuary. It is important to monitor natural resources in order to record the extent and limits of human impacts on the environment. Keywords: human impacts, environmental assessment, crustacean monitoring, dredging activities, qualitativequantitative variations, Brazil.
Ocho aos de monitoreo de la abundancia y diversidad de la fauna carcinolgica durante la construccin de una carretera en Santa Catarina, Brasil
RESUMEN. Los crustceos son importantes en el ecosistema estuarino, transfiriendo energa hacia los niveles trficos ms altos y contribuyendo a la pesca artesanal e industrial. El objetivo del artculo es evaluar la diversidad y abundancia de la fauna carcinolgica de la regin de Saco dos Limes y sus cambios bajo la influencia de las actividades de dragado durante la construccin de la carretera Baha sur, Florianpolis, Santa Catarina, Brasil. Las recolecciones fueron realizadas durante tres meses, en seis reas durante el da y la noche desde 1997 a 2006, con un barco pesquero comercial. Los crustceos de las familias Penaeidae y Portunidae fueron los taxa ms diversos contribuyendo con la mayor abundancia de especies. Los camarones Farfantepenaeus brasiliensis, F. paulensis, Litopenaeus schmitti, juntos con el cangrejo Callinectes danae, fueron las especies dominantes. La mayor abundancia ocurri en dos reas, durante verano en la noche. Los ndices de diversidad y equitabilidad presentaron patrones similares, con el valor mayor en otoo e invierno. El ndice de Jaccard indic una mayor similitud en la composicin de la fauna de crustceos entre los aos 2005 y 2006, mientras el menor valor de la sta ocurri entre 1997 y 2005. Se observaron cambios en la estructura de la fauna carcinolgica a lo largo de los aos, ocurriendo una alta mortalidad durante las operaciones de dragado, con un restablecimiento posterior en los aos siguientes. El monitoreo de la fauna carcinolgica indica que las actividades de dragado no tuvieron efectos desastrosos y no produjeron disturbios sobre la fauna carcinolgica estuarina a largo plazo. El monitoreo de los recursos naturales es importante para registrar la extensin y los lmites del impacto humano sobre el medio ambiente.
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Palabras clave: impacto humano, evaluacin ambiental, monitoreo de crustceos, actividades de dragado, variaciones cualitativas y cuantitativas, Brasil.
________________________ Corresponding author: Martin Lindsey Christoffersen (mlchrist@dse.ufpb.br)
INTRODUCTION Faunal surveys, including a qualitative and quantitative study of the composition of marine invertebrates, are of fundamental importance for the comprehension of the structure, functioning and natural variability of benthic communities. They represent a fundamental requirement for establishing environmental monitoring programs, and serve as a basis for the conservation of biodiversity (Santos et al., 2000; Mantelatto et al., 2004; Braga et al., 2005). Decapod crustaceans are outstanding in estuaries for their high abundance, biomass, and economic importance. They play an important role in providing a complement of proteins for human populations living at the waterside, and have a fundamental role in processes of soil aeration and sedimentation (Branco & Verani, 1997, 1998; Teixeira & S, 1998). Information on the composition of the carcinofauna in these ecosystems includes ecological approaches (Tankersley et al., 1998; Seed & Hughes, 1997; Seitz et al., 2003; Prez-Castaeda & Defeo, 2005), spatio-temporal accounts of the distributions of species with economic interest (Prez-Castaeda & Defeo, 2001; Sharov et al., 2003) and larval dynamics (Johnson, 1985; Dittel & Epifanio, 1990; Forbes & Cyrus, 1991). In Brazil, many papers refer to species inventaries off its northeastern (Sousa et al., 2000; Coelho et al., 2004; Almeida et al., 2006, 2007), southeastern (Abreu, 1980; Pita et al., 1985; Moreira et al., 1988; Nakagaki et al., 1995; Oshiro et al., 1998; Costa et al., 2000; Braga et al., 2005) and southern coasts (Melo, 1989; Rodrigues et al., 1994; Branco 1998a, 1998b; Branco et al., 1998a; Pereira et al., 1998; Santos et al., 2000). In 1995, the government of the State of Santa Catarina began the construction of the Santa Catarina South expressway, along the margins of Saco dos Limes (South Bay), dredging about 8,5 x 106 m3 of sand from a bed located in the center of the bay, in order to construct an embarkment of 15,9 km (Resgalla Jr., 2001). In this ecosystem, studies have been conducted on population dynamics, reproductive biology, and larval composition of Cetengraulis edentulus (Souza-Conceio et al., 2005), associated avifauna (Branco et al., 2004; Branco & Fracasso, 2005), the impact of the construction of this
engineering project on the population of Anomalocardia brasiliana (Pezzuto & Echternacht, 1999), the zooplanktonic community (Resgalla Jr., 2001), and on oceanographical and biochemical characters of the region (Schettini et al., 2000). Because dredging activities may change the structure and dynamics of the bottom communities (Von Dolah et al., 1984; Marques et al., 1993; Bemvenuti et al., 2005), and considering the ecological and economic importance of the crustaceans, this paper aims to analyze the abundance and diversity of the carcinofauna during eight years of collecting, and to assess possible alterations on these organisms resulting from dredgings in Saco dos Limes. MATERIAL AND METHODS Saco dos Limes creek is located in South Bay, Santa Catarina State, Brazil (2736-2739S and 48334831W) (Fig. 1), it has a sandy-mud bottom mixed with biodetritic material, shallow water of high salinity and hydrodynamics controlled by the tidal regime and south-northeastern winds (Resgalla Jr., 2001; Schettini et al., 2000; Souza-Conceio et al., 2005). From 1997 to 2006 (except 1998 and 1999), samples were taken every three months at day and at night, in six representative areas in the bay (Fig. 1). Area I: 2-4 m deep, with high salinity due to marine circulation; Area II: 2-4 m deep, more exposed to meteorological changes, with high salinity due to invasion of sea water; Area III: 2 m deep, protected from the wind, with a strong influence of continental waters; Area IV: 2 m deep, with the influence of small and superficial freshwater brooks that affect the availability of nutrients; Area V: 2 m deep, with strong influence of a river, having the lowest salinities, high concentration of nutrients and high turbidity; Area VI: 2-8 m deep, mostly marine conditions, an area that received the strongest influence of sediment extraction during the expressway construction, making it deeper than it was originally (Souza-Conceio et al., 2005). Crustaceans were collected with double-rigged trawl nets, with 3.0 cm net meshes, and 7.5 m total length, pulled by a whaler for 10 min at a speed of 2.0 knots. The captured carcinofauna was sorted from the
Eight-years monitoring of the abundance and diversity of the carcinofauna, Santa Catarina
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Figure 1. Map indicating collecting areas. In the map of Brazil, the State of Santa Catarina is enhanced. The detail shows the island of Florianpolis with north and south bays. The next detail shows Saco dos Limes in South Bay, with the collecting sites I-VI. (Source: Laboratory of Geo-processing- Universidade do Vale do Itaja). Figura 1. Mapa de las citas de colecta. En el mapa de Brazil, se destaca el estado de Santa Catarina. El detalle muestra la isla de Florianpolis, con las bahas norte y sur. El siguiente detalle muestra Saco dos Limes en la baha sur y las reas de colecta (Fuente: Laboratorio de Geoprocesamiento- Universidade do Vale do Itaja).
accompanying fauna, conditioned in tagged plastic bags, refrigerated in polyethilene boxes with ice and maintained in a freezer until they were processed. No subsamples were taken. Individuals from the two nets were summed in our analyses, representing the total number of individuals for 10 min in each area. In the laboratory, captured crustaceans were identified according to Prez-Farfante (1978) and Melo (1996), and their abundance was registered. During collecting, the surface water temperature and salinity were measured. In 1997 and 2006, a sediment sample was obtained for granulometric characterization, and carbonate and organic matter content was determinated. Species were classified into three categories, according to their occurrence in samples: constant, when present in more than 50% of the samples; accessory, when present in 25 to 50% of the total samples, and occasional, when representing less than 25% (Severino-Rodrigues et al., 2002). Seasons of the year are winter (July-September), spring (October-
December), summer (January-March), and autumn (April-June). The analysis of parametric variance (ANOVA) (Zar, 1999) was used to verify the existence of significant differences in the environmental parameters, number of specimens, diversity and equitability among areas and sampling year, being tested regarding homogeneity of variance (Barlett test) and normality of distribution (Kolmorov-Smirnov proof). When significant differences were found, the media contrast (Tukey-Kramer test) was applied to indicate which media were significantly distinct. We used the Jaccard index to evaluate faunal similarities among years. The data standardization was obtained with the logarithmic transformation [Ln (x+1)], because of the typical contagious distribution of crustaceans and fish (Colvocoresses & Musick, 1984). Euclidian distances were obtained for the similarities between pairs of species, grouped by the Ward method, with the help of the software Statistica 6.
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RESULTS Environmental parameters The mean surface water temperature presented a uniform pattern of seasonal fluctuation, not differing significantly among sampling years (F4-18= 0. 227; P 0.05), nor among areas (F5-18 = 0.058; P 0.05). The highest mean values were registered in the summer months (26.9C), while the lowest occurred during winter (22.8C) (Fig. 2). The mean surface water salinity maintained the seasonal tendency shown by temperature, without significant differences among years (F6-18 = 0.657; P 0.05) and sampling areas (F5-18 = 0.241; P 0.05), with the highest mean values occurring in summer (32.4) and the lowest in autumn (27.0) (Fig. 2). Sediments in Saco dos Limes, just after dredging operations in 1997, varied from terrigenous mud to fine and very fine litoclastic sand, the latter being found in area VI (Table 1). We named this site the dredging hole, because extractions of material were made here. The highest percentages of organic material were found in areas IV (12.8%) and I (12.2%), and carbonates in area II (18.4%) (Table 1). After eight years of dredging, a uniform distribution of sediments was observed along the sampled region, being characterized as terrigenous mud in all localities, with larger quantities of organic matter (12.8%) and carbonates (10.7%) in area VI (Table 1). Composition and abundance During the eight years of sampling 14 249 decapod crustaceans from 10 families, 16 genera and 21 species were collected. Five of these were common throughout the sampling period (Table 2). Changes in the composition of species were observed along the years, with the lowest contributions in 1997 (five) and the highest in 2005 (15) and 2006 (14). During this last year the presence of the exotic species Charybdis hellerii (A. Milne-Edwards, 1867) was registered in the bay (Table 2). The families Penaeidae and Portunidae together contributed 98.4% of the total captures, while the other eight families represented only 1.6% of the carcinofauna (Table 2). The shrimps Litopenaeus schmitti (Burkenroad, 1936) dominated in number of specimens in the 1997 (47.6%) and 2000 (39,8%) samplings. Farfantepenaeus brasiliensis Latreille, 1817 dominated in the remaining years (33,2% to 63,1%), while F. paulensis (Prez Farfante, 1967) occupied the second place in abundance in 1997 (28,9%) and 2005 (14,7%), together with C. danae in
Figure 2. Mean temporal variation in physical and chemical parameters of surface water in Saco dos Limes (south bay) during the study period. Vertical bars: standard error. Figura 2. Variacin temporal media de los parmetros fsicos y qumicos en Saco dos Limes (baha sur) durante el periodo de estudio. Barras verticales: error estndar.
2001 (32,3%) and 2004 (20,8%) (Table 2). In the remaining years F. paulensis and C. danae occupied the third and fourth positions, respectively (except in 2000) (Table 2). C. ornatus was the fifth most representative species in the years 1997, 2000, and from 2003 to 2006, being substituted by Alpheus spp. In 2001 and by Xiphopenaues kroyeri (Heller, 1862) in 2002 (Table 2). Summarizing, constant species dominated in 1997, 2000, and 2001, while occasional species dominated in the remaining years (Table 2). The abundance of the carcinofauna fluctuated along the years, with the lowest capture of individuals in 1997 and the highest in 2006 (Fig. 3). Despite changes among sampling years, significant differences were not observed (F7-24 = 0.760; P 0.05). In general, highest abundances were registered during the summer months, except for 1997 and 2002 (autumn), and the lowest in winter. Although the highest mean abundances of the carcinofauna occurred in areas VI and V, during the night and in the summer and spring months, significant differences in mean values among the sampling sites were not observed during the day (F5-18 = 2.436; P 0.05) and night (F5-18 = 1.896; P 0.05) (Fig. 4). We have used the analyses of diversity and equitability in na attempt to demonstrate changes in the crustacean community along the years following dredging. Species such as L. schmitti, P. paulensis and F. brasiliensis are important fishery resources along the adjacent coast. Fisheries is prohibited within the studies bay, where resources represent constant species (Table 2).
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Table 1. Characterization of the bottom sediments in collecting areas of Saco dos Limes, from January, 1997 to October, 2006. Tabla 1. Caracterizacin de los sedimentos del fondo del rea de estudio de Saco dos Limes de enero de 1997 a octubre de 2006. 1997 rea I II III IV V VI Textural classification Terrigenous mud Terrigenous mud Fine to very fine litoclastic sand Sandy terrigenous mud Terrigenous mud Terrigenous mud Carbonate 0 18.42 5.07 6.10 0 6.19 Organic matter 12.00 12.10 0.19 5.19 12.82 12.20 Textural classification Coarse clay Coarse clay Coarse clay Coarse clay Very fine silt Coarse clay 2006 Carbonate 8.44 9.55 10.66 9.34 9.56 9.09 Organic matter 11.92 11.88 12.81 11.58 10.56 11.82
Diversity The Shannom diversity index (H) showed moderate differences along the sampling period, with reduced values in 1997, followed by increments and changes up to 2004, attaining the lowest diversity in 2006 (1.16) (Table 2, Fig. 5). However, differences were not observed among the years of collection (F7-24 = 2.158; P 0.050). In general, higher diversities were registered in the months of autumn (2000, 2001 and 2006) and winter (2002, 2003 and 2005) and occasionally in summer (1997 and 2004) (Fig. 5). When diversity is analyzed as a function of sampling area, higher mean values were observed in Area II (day) and IV (night) (Fig. 6). Notwithstanding these changes, differences were not found among the sampling sites, during the day (F5-18 = 0.449; P 0.05) and night (F5-18 = 2.134; P 0.05). Equitability Equitability presented a tendency to fluctuate seasonally, similarly to diversity, with higher values in 1997 (0.77) and lowest in 2006 (0.45), although these values were not significantly different (F7-24 = 2.540; P 0.05) (Table 2 and Fig. 7). Higher values occurred in the winter and autumn months, except in 2004 (summer). Highest equitabilities were registered in Area II (day) and IV (night) (Fig. 8), with results statistically similar for day (F5-18 = 2.436; P 0.05) and night (F5-18 = 1.896; P 0.05). Similarity The Jaccard index showed variation among the years of sampling from 31.25 to 76.92%, with the highest values between 2002-2004 (76.9%) e 2005-2006 (75.0%) and the lowest between 2000-2006 (31.3%) and 1997-2005 (33.3%) (Table 3).
Faunistic associations Considering the annual abundance of the 21 captured taxa and utilizing the Cluster analysis, it was possible to separate the sampling years into three groups with a disjunction distance of 4 (Fig. 9). Group I, formed by the years 1997, 2000, 2003, and 2002, with the lowest abundances occurring in 1997, becoming distanced from 2000, 2003 and 2004. The latter years presented a period of ecological succession, characterized by fluctuations in the capture rates (Table. 2, Fig. 9). Group II, consisting of the years 2001 and 2004, contributed with the highest diversities. Group III is represented by the last years of sampling, when the highest frequencies of specimens and the lowest equitabilities were obtained, indicating that the environment once more showed characteristics of estuarine areas (Table 2, Fig. 9). DISCUSSION Estuarine areas such as the one studied herein contain a large number of species, but most are occasional visitors, few representing dominant species. The dominance of families Penaeidae and Portunidae in species richness and abundance corresponds to that registered in other inventories in the south (Moreira et al. 1988; Rodrigues et al., 1994; Nakagaki et al., 1995; Branco et al., 1998a; Severino-Rodrigues et al., 2002; Branco & Fracasso, 2004; Braga et al., 2005). The high water temperature in Saco dos Limes creek during the summer month, associated with food availability, as particulate organic matter, may have favored the occurrence of these families (Branco & Verani, 1997; Branco & Moritz Jr., 2001; PrezCastaeda & Defeo, 2001; Branco et al., 2002). Freely inflowing larvae may also contribute to the abundance of these groups (Resgalla Jr., 2001).
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Table 2. List of species of decapod crustaceans and their respective frequencies in number and percentage, during the period from 1997 to 2006. (Occurrences are represented by C: constant, A: accessory, and O: occasional species). Tabla 2. Lista de las especies de los crustceos decpodos y su respectiva frecuencia en nmero y porcentaje, durante el periodo comprendido entre 1997 y 2006. (La ocurrencia es representada por especies C: constantes, A: accesorias, y O: ocasionales).
Family/Species N 1 0,08 O 2 0,10 N Oc N Oc N Oc N Oc N
1997 % Oc Oc O
2000 % Oc
2001 %
2002 %
2003 %
2004 %
2005 %
N 5
2006 % 0,17
Oc A
465 47.55 283 28.94 70 7.16
C C A
747 39.82 384 20.47 434 23.13
C C C
90 7.61 221 18.68 388 32.80
C C C
10 0,50 619 31.24 373 18.82 695 35.07
O C C C
6 0,31 521 26.51 479 24.35 664 33.77
O C C C
6 0,41 181 12.45 273 18.78 540 37.14
O C C C
1 0,05 2 0,10 233 12.16 281 14.67 1001 52.26 16 0.84 4 0.21
O O C C A O O
492 16.99 C 237 8.19 C 1826 63.07 C 47 1.62 C
5 1 79 6.68 C 4 0.20 A 3 0.05 O 3 0.15 0.15
0.27
0.59
0.25
O A O 1 78 0.07 5.36 O A
0.21
3 3 1 0.05 O 1
0.10 0.10 0.03
O O O
0.08
2 1
0.10 0.05
O O 1 0.07 O 2 2 0.10 0.10 O O 1 2 0.03 0.07 O O
2 A
0.11
0.17
0.07
O 276 N 14.41 % C Oc 250 N 8.64 % C Oc
Stomatopoda Squilla grenadensis Penaeidae Artemesia longinaris Xiphopenaeus kroyeri Litopenaeus schmitti Farfantepenaeus paulensis Farfantepenaeus brasiliensis Rimapenaeus constrictus Solenoceridae Pleoticus muelleri Sicyoniidae Sycione dorsalis Alpheidae Alpheus spp. Paguridae Loxopagurus loxochelis Calappidae Hepatus pudibundus Leucosiidae Persephona punctata Persephona lichtensteinii Majidae Libinia spinosa Portunidae Callinectes danae Callinectes sapidus Famly/Species % 270 14.39 C 371 31.36 C 270 13.60 C 241 12.26 C 302 20.77 C 1 0.05 O 1 0.08 O 1 0.05 O 2 0.10 O 3 0.21 O Oc N % Oc N % Oc N % Oc N % Oc N % Oc
150 15.34
Callinectes bocourti Callinectes ornatus Portunus spinimanus Charybdis hellerii Total Total species ndex of richness (D) Index of diversity (H') Index of equitability (J') Number of Constant species Number of Accessory species Number of Occasional species 10 1.02 O 33 1.76 C 22 1.86 C 39 1.98 C 88 3 1916 15 1.85 1.41 0.52 4 1 10 4.59 C 0.16 O 978 5 0.58 1.23 0.77 2 2 1 1876 8 0.93 1.41 0.68 5 0 3 1182 11 1.41 1.55 0.65 6 0 5 1982 11 1.31 1.39 0.58 4 2 5 1965 12 1.45 1.46 0.60 5 1 6 1454 12 1.51 1.62 0.65 5 1 6 27 1 1 2896 14 1.50 1.16 0.45 6 1 7
1 7 1
0.05 O 0.35 A 0.05 O
1 67
0.07 O 4.61 C
0.93 C 0.03 O 0.03 O Eight-years monitoring of the abundance and diversity of the carcinofauna, Santa Catarina
Figure 3. Seasonal variation in the number of crustaceans captured in Saco dos Limes, in the eight years of sampling. Su: summer, A: autumn, W: winter, Sp: spring. Figura 3. Variacin estacional en el nmero de crustceos capturados en Saco dos Limes en ocho aos de muestreo. Su: verano, A: otoo, W: invierno, Sp: primavera.
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Figure 4. Seasonal variation in the number of individual crustaceans captured in reas I, II, III, IV, V and VI, in the region of Saco dos Limes, during 2001 to 2006. Figura 4. Variacin estacional en el nmero de individuos de crustceos capturados en las reas I, II, III, IV, V, y VI en la region de Saco dos Limes entre 2001 y 2006.
Figure 5. Seasonal variation in the diversity index (H) in Saco dos Limes, during the eight years of sampling. Figura 5. Variacin estacional del ndice de diversidad (H) en Saco dos Limes durante los ocho aos de muestreo.
According to the findings of several authors at different geographical locations in Brazil and other areas of the world, the seasonal fluctuations in abundance of decapods in Saco dos Limes are correlated to changes in water temperature and salinity (Signoret, 1974; Spivak, 1997; Teixeira & S, 1998; Chacur & Negreiros-Fransozo, 2001; Loebmann & Vieira, 2006), sediment texture (Branford, 1981) and life cycle of species (Johnson 1985; Dittel & Epifanio, 1990; Forbes & Cyrus, 1991; Shanks, 1998; Tankersley et al., 1998; Fernandes et al., 2002; PrezCastaeda & Defeo, 2005). In general, the highest captures occur in summer at night, which is probably related to the behavior of
these crustaceans which avoid predators during the day (Neiva, 1966; Santos et al., 2006). The highest diversities and equitabilities, in the months of autumn and winter, were observed during the day, due to seasonal variations in the abundance of dominant species, to changes in the environmental conditions (Mantelatto & Fransozo, 2000), and to the presence of occasional and seasonal species migrating through the study area (Branco et al., 1998b). During eight years of sampling, changes were registered in the structure of the carcinofauna of Saco dos Limes, evidenced by the low similarity between the initial and final period of sampling, and reinforced
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Figure 6. Seasonal variation of the diversity index (H) in areas I, II, III, IV, V and VI, in Saco dos Limes region, during 2001 to 2006. Figura 6. Variacin estacional del ndice de diversidad (H) en la reas I, II, III, IV, V y VI en la regin Saco dos Limes, entre 2001 y 2006.
Figure 7. Seasonal variation of the equitability index (J) in Saco dos Limes, during the eight years of sampling. Figura 7. Variacin estacional del ndice de equitabilidad (J) en Saco dos Limes, durante los ocho aos de muestreo.
by the distinct groupings in the years 1997-20002002-2003, 2001-2004 and 2005-2006. The reduced abundance at the beginning of the monitoring (1997) may be associated to the instability caused by the mechanical action of dredging, cluttering their gills with suspended material and resulting in high mortality rates (Bemvenuti et al., 2005). Although sessile prey with low movement may become vulnerable to the dredging equipment (Von Dolah et al., 1984; Newell et al., 2003, 2004), all species caught in this study are vagile. Vulnerability to
dredges due to slow locomotion may not be applicable in this study. The recovery of the carcinofauna in the year subsequent to the dredging operation was confirmed by an increase in abundance, number of species and changes in the diversity and equitability indexes. The lowest diversities and the highest equitabilities were registered in 1997 and reflect the reduced species richness during the stressful dredging operations. When dredging ended, changes in the diversity and equitability indexes and in the carcinofauna compo-
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Figure 8. Seasonal variation in the equitability index (J) in areas I, II, III, IV, V and VI, in Saco dos Limes region, during 2001 to 2006. Figura 8. Variacin estacional del ndice de equitabilidad (J) en las reas I, II, III, IV, V y VI, en la regin de Saco dos Limes entre 2001 y 2006. Table 3. Similarity of carcinofauna during eight years of collecting. Tabla 3. Similaridad de la fauna carcinolgica durante los ocho aos de estudio. 2000 1997 62.50 2000 2001 45.45 72.73 2001 2002 45.45 46.15 46.67 2002 2003 41.67 53.85 64.29 64.29 2003 2004 41.67 42.86 53.33 76.92 71.43 2004 2005 33.33 35.29 36.84 36.84 50.00 42.11 2005 2006 38.46 31.25 41.18 50.00 47.06 47.06 75.00 2006
Figure 9. Dendrogram based on data of abundance of species of crustaceans during eight years of sampling. Figura 9. Dendrograma basado en los datos de abundancia de especies de crustceos durante los ocho aos de muestreo.
sition may indicate the occurrence of ecological succession, until a probable equilibrium characteristic of estuarine environments and bays was reached (Stoner, 1986; Day et al., 1989), with high species richness and dominated by a restricted group. As a consequence of the high environmental variability in estuaries and bays, the assessment of environmental impacts produced by dredging operations becomes difficult (Bemvenuti et al., 2005). Fluctuations in the indexes of abundance, diversity, and equitability indexes found in this study may be related to the life cycle of these species. The proximity of Areas V and VI with mangroves and freshwater rivers may have contributed to the higher abundances registered in these localities, by providing food availability and favorable conditions for the growth of juveniles. On the other hand, the lower abundance in
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Area I is possibly related to the higher faunal exchange in South Bay, as a consequence of the higher current velocity, corroborating the findings of Branco & Verani (1998) and Branco & Masunari (2000) for the populations of swimming crabs and shrimps of the littoral of Santa Catarina. AKNOWLEDGEMENTS To Universidade do Vale do Itaja, through Centro de Cincias Tecnolgicas, da Terra e do Mar - CTTMar, for the facilities put at our disposal. To the research group of Laboratrio de Biologia, particularly to MSc. Helio Augusto Alves Fracasso and Jan Raphael Reuter Braun. To biologist Cristiano Lombardo Evangelista and to oceanographer Marcos Siqueira Bovendorp for valuable help in field work and in the sorting of animals. To Dr. Carmen Alonso Samiguel, for help with the Spanish abstract and legends. REFERENCES
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Received: 30 April 2009; Accepted: 17 August 2010
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Research Article
Claves para el reconocimiento taxonmico dentario en taxa del Superorden Squalomorphi de Chile (Chondrichthyes: Elasmobranchii)
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Sylvia Sez1 & Germn Pequeo1 Instituto de Zoologa Ernst F. Kilian, Universidad Austral de Chile Casilla 567, Valdivia, Chile
RESUMEN. Se presenta una serie de claves para el reconocimiento dentario de diferentes taxa del Superorden Squalomorphi de Chile. Se seleccionaron caractersticas dentarias externas que permitan obtener una observacin ms expedita que conduzcan a un estudio ms acabado, de la diagnosis de los diferentes taxa constituyentes de este grupo de peces, hacindolas extensibles para estudios de piezas dentales fsiles. Palabras clave: taxonoma, morfologa dentaria, tiburones, Pacfico suroriental, Chile.
Taxonomic dental keys for the Chilean taxa of the Superorder Squalomorphi (Chondricthyes: Elasmobranchii)
ABSTRACT. A series of taxonomic dental keys is presented for the Chilean taxa of the Superorder Squalomorphi. External dental characteristics were selected for easier observation, leading to more thorough studies. This allows diagnoses of the different taxa comprising this group of fishes and, moreover, can be extended to studies of fossil teeth. Keywords: taxonomy, tooth morphology, sharks, southeastern Pacific, Chile.
________________________ Corresponding author: Sylvia Sez (sylvia.saez@gmail.com)
INTRODUCCIN La descripcin detallada de la morfologa externa, morfomtrica y merstica de los taxa constituyentes del Superorden Squalomorphi de Chile, desplaza por lo general a las caractersticas dentales, dejando a stas como caracteres secundarios en las diagnosis taxonmicas (Melndez, 1991; Brito, 2004a, 2004b; Lamilla & Bustamante, 2005; Oate & Pequeo, 2005; Melndez et al., 2006), situacin inquietante consi-derando que las caractersticas dentales son de gran utilidad para el reconocimiento taxonmico de los tiburones y para inferir diversos aspectos biolgicos, as como tambin para la obtencin de datos geogr-ficos, sistemticos, filogenticos, geocronolgicos y paleogeogrficos (Herman et al., 1987, 1988, 1989a, 1989b, 1991, 1993; Purdy et al., 2001; Naylor & Marcus, 2004; Shimada, 2005; Nyberg et al., 2006). Con esta amplia variedad de aplicaciones, llama la atencin la escasa relevancia
que se le otorga a los dientes como carcter taxonmico entre los tiburones, considerando adems el escaso conocimiento que se tiene de la morfologa dental, dificulta an ms su aplicacin en ictiopaleontologa, donde es esencial cotejar las piezas dentales fsiles con especies actuales (Sanda & De Magdalena, 2004; Adnet, 2006). En Chile, es an ms evidente la exclusin de las piezas dentales en los exmenes taxonmicos y se restringen a descripciones breves en las respectivas diagnosis. Es evidente, que el examen de estas estructuras no es fcil sobre todo en especies pequeas; sin embargo, no se debe olvidar la informacin que entregan los dientes y sus aplicaciones a diversas reas de la ictiologa. Es por este vaco, que el presente trabajo entrega una serie de claves taxonmicas para el estudio y reconocimiento dentario de los integrantes del superorden Squalomorphi de Chile, de manera tal que este nuevo elemento taxonmico contribuya al estudio integral de
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Claves taxonmicas dentarias para tiburones chilenos
estos peces, siendo adems un complemento para las descripciones taxonmicas comunes tratadas en la literatura (Applegate, 1978; Naylor & Marcus, 1994; Cunningham, 2000; Purdy et al., 2001). El presente trabajo tiene por objetivo principal, emplear los dientes como carcter taxonmico nico, alcanzando una diagnosis a nivel de familia, gnero y especies del Superorden Squalomorphi. Estos resultados sern aplicables a piezas dentales aisladas, fragmentos dentales y dientes asociados con la mandbula de especies de tiburones actuales y al reconocimiento dental proveniente de hallazgos fsiles. MATERIALES Y METODOS La clave fue elaborada sobre la base de los caracteres diagnsticos sealados en la literatura para el reconocimiento de familias, gneros y especies, considerando los siguientes autores: Garrick, 1954, 1956, 1959a, 1959b, 1959c, 1960a, 1960b, 1960c; Pequeo, 1977, 1979a, 1979b, 1981; Compagno, 1984a, 1984b; Dolganov, 1984; Yano & Tanaka, 1984; Melndez & Meneses, 1986; Compagno, 1988; Kukuyev & Konovalenko, 1988; Francis et al., 1988; Pequeo, 1989; Pequeo et al., 1990, 1991; Lloris & Rucabado, 1991; Melndez, 1991; Melndez & Cspedes, 1996; Pequeo, 1997; Stehmann et al., 1999; Purdy et al., 2001; Kriwet, 2003; Compagno, 2001; Brito, 2004a, 2004b; Rana et al., 2004; Underwood & Mitchell, 2004; Rubio et al., 2005; Melndez et al., 2006; Marsili, 2007; Adnet & Cappetta, 2008 y, Valenzuela et al., 2008. Esta clave rene algunas caractersticas dentarias externas, como forma de la corona, presencia o ausencia de aserraduras y cspides laterales, inclinacin de la corona, presencia de pliegues en la corona y forma de la raz. Para acceder fcilmente a las claves del Superorden Squalomorphi, sta se dividi en cuatro partes entregando una informacin individual para aquellos rdenes ms complejos por presentar ms de una familia: Hexanchiformes, Lamniformes, Carcharhiniformes y Squaliformes. Previamente a stas, se presenta una clave de rdenes con las caractersticas dentarias generales de estos taxa. En el caso de Orectolobiformes y Squatiniformes, por ser rdenes monotpicos, se realiza una descripcin individual en la seccin de Resultados. Para una mayor comprensin, se definen a continuacin los trminos apron y vula (Herman et al., 1989a). Adems se presenta un esquema con las diferentes partes de la morfologa dentaria externa
utilizada en las claves (Figs. 1 a 3). El apron corresponde a la expansin de la parte central externa de la base de la corona (Fig. 2). La vula corresponde a la extensin a modo de lbulo, de la parte interna de la base de la corona (Fig. 2). RESULTADOS En Orectolobiformes y Squatiniformes, por tratarse de taxa monotpicos, se presentan sus caractersticas dentarias por separado. 1. Caractersticas dentales del Orden Orectolobiformes a) Aspectos generales de Rhincodon typus Dientes muy pequeos, sin diferenciacin marcada en las mandbulas, con una cspide medial, sin cspides laterales y sin lbulos en la cara labial de la raz, hileras de dientes extremadamente numerosas (300 dientes aproximadamente en adultos). b) Caractersticas de la raz dental Raz bulbosa y ms ancha en el lado mesial y distal que la corona, posee un foramen central bien marcado y un surco transverso. Un par de prominentes foraminas laterales localizadas en la cara mesial y distal de la raz, el rea basal est marcada por pequeas e irregulares aberturas vasculares. 2. Caractersticas dentales del Orden Squatiniformes a) Aspectos generales de Rhina armata Dientes unicuspidiados, triangulares, borde liso no cortante. En la cara labial de la corona el esmalte se extiende basalmente; en la cara lingual, el piso de la corona se extiende en un apron externo dentro de la raz. b) Caractersticas de la raz dental Raz ancha, con forma romboidal ms delgada o muy comprimida en vista labial o lingual. En la cara basal, la raz sobresale lingualmente, ms en los dientes inferiores que en los superiores. Clave de rdenes: Caracteres morfolgicos asociados al diente aislado, segn rdenes de Squalomorphi 1 (2) Con cspides laterales.3 2 (1) Sin cspides laterales..9 3 (4) Con ms de cuatro cspides laterales .. .Hexanchiformes (Clave 1) 4 (3) Con menos de cuatro cspides laterales..5 5 (6) Sin pliegues en el borde labial del diente y sin una cresta central en el mismo diente..............7
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Figura 1. Terminologa dental usada en las claves (Modificado de Purdy et al., 2001). Figure 1. Dental terminology used in the keys (Modified from Purdy et al., 2001).
Figura 2. Terminologa dental usada en las claves. a) Vista frontal, b) Vista externa (Modificado de Herman et al., 1994). Figure 2. Dental terminology used in the keys. a) Profile view, b) Outer view (Modified from Herman et al., 1989).
6 (5) Con o sin pliegues en el borde labial del diente y con o sin una cresta central en el mismo diente.......Squaliformes (Clave 4) 7 (8) Dientes grandes, lisos o con aserraduras . .............................Carcharhiniformes (Clave 3) 8 (7) Dientes pequeos a moderadamente grandes, lisos o con aserraduras......Lamniformes (Clave 2) 9 (10) Dientes muy pequeos, con una cspide en forma de gancho....Orectolobiformes 10 (9) Dientes pequeos, con una cspide triangular y erecta.....Squatiniformes
Figura 3. Vista frontal del diente sinfisial de Mollisquama parini Dolganov, 1984 (Modificado de Dolganov, 1984). Figure 3. Frontal view of symphiseal tooth of Mollisquama parini Dolganov, 1984 (Modified from Dolganov, 1984).
Clave 1: Orden Hexanchiformes: familias, gneros y especies 1 (2) Dientes superiores unicuspidiados y diferentes en ambas mandbulas. Dientes inferiores en forma de peineta....Hexanchidae.....3 2 (1) Dientes con tres cspides notorias y un par de cspides laterales intermedias, similares en ambas mandbulas. Sin forma de peineta..Chlamydoselachiidae....................Chlamydoselachus anguineus
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3 (4) En dientes superiores, borde mesial de la cspide principal aserrada, raz alta..5 4 (3) En dientes superiores, borde mesial de la cspide principal con uno o ms dentculos, raz baja. Dientes inferiores con una cspide principal. Corona muy larga, cspide oblicua.....Heptranchias perlo 5 (6) Dientes inferiores muy anchos y comprimidos, en forma de sierra, con una serie de cspides laterales grandes y una cspide corta a elongada. Corona alta y levemente oblicua...Hexanchus griseus 6 (5) Dientes inferiores altos y cortos, sin forma de sierra, una cspide baja y tres a cuatro cspides curvadas laterales. Corona con cspide larga, erecta o levemente oblicua.........Notorhynchus cepedianus Clave 2: Orden Lamniformes: familias, gneros y especies 1 (2) Dientes con o sin aserraduras, con o sin cspides laterales..Lamnidae..9 2 (1) Dientes sin aserraduras, sin cspides laterales3 3 (4) Dientes grandes a moderadamente grandes....5 4 (3) Dientes pequeos en forma de gancho, numerosos, sin forma de hoja, cspide casi reclinada. En cara mesial y distal de la raz, tres canales laterales se abren al interior en una depresin. Cetorhinidae..........Cetorhinus maximus 5 (6) Dientes moderadamente grandes, con o sin aserraduras y en forma de hoja, sin cspides laterales........Alopiidae....7 6 (5) Dientes grandes, sin aserraduras y sin cspides laterales...Pseudocarchariidae - Dientes unicuspidiados, delgados y prominentes. Dientes superiores con raz larga, en forma de U, dientes inferiores con raz pronunciada, cspide termina en punta....Pseudorcarcharias kamoharai 7 (8) Corona elongada, con una callosidad basal suave sobre su cara lingual. Un leve surco transverso en la cara lingual de la raz. Tercer diente superior similar a los otros dientes ..Alopias superciliosus 8 (7) Corona ancha, con bordes cortantes y una callosidad redondeada la callosidad es redondeada o la cara labial es redondeada? en la cara labial. Tercer diente superior pequeo y recto..Alopias vulpinus 9 (10) Dientes aplanados, cspide no inclinada, triangular, base ancha, bordes laterales aserrados, sin cspides laterales en su base..Carcharodon carcharias 10 (9) Dientes no aplanados, cspides ms o menos inclinadas, sin aserraduras, con o sin cspides laterales......................................................................11 11 (12) Con cspides laterales. Dientes delgados, curvados, base estrecha, bordes laterales lisos, cspides no aserradas........Lamna nasus
12 (11) Sin cspides laterales. Dientes altos, delgados, lisos, unicuspidiados...................Isurus.13 13 (14) Cspides de los dientes superiores anteriores, con bordes cortantes incompletos; extremos de los dientes curvados, cspides estrechas y oblicuas ...Isurus oxyrinchus 14 (13) Cspides de los dientes superiores anteriores, con bordes cortantes completos; extremos de los dientes no curvados, cspides anchas y menos oblicuas....Isurus paucus Clave 3: Orden Carcharhiniformes: familias, gneros y especies 1 (2) Dientes sin aserraduras....3 2 (1) Dientes con aserraduras...5 3 (4) Sin cspides laterales.Scyliorhinidae15 4 (3) Con cspides laterales o cspides laterales bajas o poco desarrolladas..Triakidae.11 5 (6) Dientes pequeos a moderadamente grandes y dbilmente diferenciados en ambas mandbulas Sphyrnidae.....23 6 (5) Dientes pequeos a grandes y variablemente diferenciados en ambas mandbulasCarcharhiniidae .7 7 (8) Dientes superiores con cspide ancha, triangular, curvada a oblicua, sin cspides laterales (excepto en ejemplares juveniles). Dientes inferiores con cspides delgadas, inclinadas, sin cspides laterales, aserraduras variables...Prionace glauca 8 (7) Dientes superiores con cspides anchas a estrecha, ms o menos erectas sin cspides laterales. Dientes inferiores con cspides oblicuas a erectas, sin cspides laterales y con aserradurasCarcharhinus .....................................................9 9 (10) Dientes superiores con cspides erectas a levemente oblicuas y anchas. Dientes inferiores con cspides moderadamente anchas, erectas. Raz transversal o levemente arqueada.. ....Carcharhinus galapagensis 10 (9) Dientes superiores con cspides semierectas a oblicuas, alta y estrecha. Dientes inferiores con cspides estrechas, semierectas. Raz transversal ..Carcharhinus brachyurus 11 (12) Dientes con cspides oblicuas o en pavimento...................13 12 (11) Dientes con cspide erecta con cspides laterales bajas o ausentes en la mayora de los dientes, dientes semimolariformes, sin forma de hoja Triakis maculata 13 (14) Dientes en forma de pavimento, similares en ambas mandbulas, cuspidados y con cspides
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laterales de desarrollo variable, usualmente obsoletas o ausentes......................Mustelus..........................29 14 (13) Dientes comprimidos, en forma de hoja, comprimidos y cuspidados, similares en ambas mandbulas: con cspides oblicuas y distales Galeorhinus galeus 15 (16) Presencia de pliegues en la cara labial del diente..Bythaelurus, Apristurus21 16 (15) Ausencia de pliegues en la cara labial del diente......Cephaloscyllium, Cephalurus, Schroederichthys...17 17 (18) Con cspide principal y una o dos laterales..Cephalurus, Schroederichthys............19 18 (17) Con dos o tres cspides laterales ..Cephaloscyllium ventriosum 19 (20) Dientes similares en ambas mandbulas, dientes anteriores con cspide principal erecta .Schroederichthys...25 20 (19) Dientes anteriores superiores, con cspide erecta, inferiores con cspide ms o menos inclinada...Cephalurus cephalus 21 (22) Dientes anteriores con cspide principal erecta.....Apristurus....27 22 (21) Dientes con cspide principal levemente curvada..............................Bythaelurus canescens 23 (24) Dientes con cspides moderadamente ancha ...Sphyrna lewini 24 (23) Dientes con cspides muy anchas ....Sphyrna zygaena 25 (26) Con una o ms cspides laterales . .Schroederichthys bivius 26 (25) Con una sola cspide lateral . .....Schroederichthys chilensis 27 (28) Bandas dentales levemente expandidas ........... .................Apristurus bruneus 28 (27) Bandas dentales no expandidas ........................ .....Apristurus nasutus 29 (30) Dientes molariformes y asimtricos, sin cspides laterales y corona ampliamente redondeada ......Mustelus mento 30 (29) Dientes fuertemente cuspidados y asimtricos, con cspides laterales bajas (ocasionalmente) ......Mustelus whitneyi Clave 4: Orden Squaliformes: familias, gneros y especies 1 (2) Dientes con cspides inclinadas en ambas mandbulas...3
2 (1) Dientes con cspides no inclinadas en ambas mandbulasDalatiidae...9 3 (4) Dientes similares en ambas mandbulas .....5 4 (3) Dientes diferentes en ambas mandbulas. Los superiores relativamente anchos, en forma de hoja, imbricados. Los inferiores bajos y anchos ....Centrophoridae.....7 5 (6) Dientes con una cspide principal y tres laterales (en adultos, ausentes), dientes fuertemente comprimidos descansando en una base subrectangular, con 12 cspides laterales, agudas y de bordes suaves .Echinorhinidae.....Echinorhinus cookei 6 (5) Dientes con una cspide oblicua, inferiores no muy alargados, sin cspides laterales Squalidae....29 7 (8) Dientes superiores erectos con cspide que descansa sobre una base cuadrangular; dientes inferiores reclinados, cspide reclinada sobre una base subcuadrangular con hendidura lateral ... ....Deania calcea 8 (7) Dientes superiores erectos con cspide que descansa sobre una base cuadrangular a rectangular; dientes inferiores con cspides oblicuas que descansan sobre una base cuadrangular, hendidura profunda lateral.Centrophorus squamosus 9 (10) Dientes con una cresta a lo largo del centro (Fig. 3)....Mollisquama parini 10 (9) Dientes sin una cresta a lo largo del centro ...11 11 (12) Con cspides laterales prominentes .13 12 (11) Sin cspides laterales ...19 13 (14) Con pliegues en el borde labial del diente ...............Centroscyllium 14 (13) Sin pliegues en el borde labial del diente ...15 15 (16) Dientes muy similares en ambas mandbulas. Cspides laterales pequeas, corona alta, base raz en forma de U..........Aculeola nigra 16 (15) Dientes diferentes en ambas mandbulas. Cspides laterales prominentes, corona alta, base raz sin forma de U....17 17 (18) Dientes superiores muy delgados con cspides agudas y sin cspides laterales.... .Centroscymnus..33 18 (17) Dientes superiores pequeos, con cspide estrecha, erecta y con cspides laterales .... Etmopterus.31 19 (20) Base corona arqueada, cspide triangular, no inclinada.....21
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20 (19) Base corona no arqueada, cspide casi triangular e inclinada.23 21 (22) Cspides de los dientes inferiores cubren completamente el piso de la corona .Isistius brasiliensis 22 (21) Cspides de los dientes inferiores cubren parte del piso de la corona.Euprotomicrus bispinatus 23 (24) Cspide no forma una hendidura lateral .......Scymnodon squamolosus 24 (23) Cspide forma una hendidura lateral....25 25 (26) Dientes inferiores con bordes suaves o dbilmente aserrados ..Heteroscymnoides marleyi 26 (25) Dientes inferiores sin bordes aserrados.27 27 (28) Dientes inferiores con cspides altas y erectas ...Scymnodalatias oligodon 28 (27) Dientes inferiores con cspides bajas y oblicuas..Somniosus pacificus 29 (30) Dientes inferiores notablemente ms grandes que los superiores.Squalus acanthias 30 (29) Dientes inferiores levemente ms grandes que los superiores......Squalus blainville, S. mitsukurii 31 (32) Dientes con menos de tres cspides laterales ...Etmopterus granulosus, E. unicolor, E. villosus. 32 (31) Dientes con una a tres cspides laterales.. .Etmopterus litvinovi, E. pycnolepis, E. brachyurops 33 (34) Dientes inferiores con raz ancha ... .......Centroscymnus macracanthus 34 (33) Dientes inferiores con raz angosta ..35 35 (36) Dientes inferiores con cspide recta. .....Centroscymnus crepidater 36 (35) Dientes inferiores con cspides oblicuas .Centroscymnus owstoni Caractersticas dentarias no presentadas en las claves Debido a la desigualdad de informacin respecto a las caractersticas dentarias de los tiburones, en la mayora de las especies y gneros tratados en este trabajo, ciertos caracteres quedaron excluidos de las claves, por lo tanto es importante mencionarlos a continuacin, como complemento a las claves respectivas. Clave 1. Hexanchiformes: - Chamydoselachus anguineus: raz dental perpendicular a las cspides. Cara labial de la raz corta con una depresin basal mesial bien desarrollada. Cara basal de la raz es ancha, aplanada y labiolingualmente elongada con dos lbulos, que aportan una interconexin transversal con la depresin labial mesial de la raz del diente.
- Heptranchias perlo: borde mesial de la cspide principal con uno o ms dentculos, cspide lateral distal a la cspide principal ms corta que las cspides laterales ms distales. Raz cuadrada en vista labial, diente sinfisial inferior el borde mesial y apical forman un ngulo recto. Clave 2. Lamniformes: - Cetorhinus maximus: en la cara mesial y distal de la raz, tres canales laterales se abren al interior en una depresin. La raz forma un pedestal para la corona. En vista basal es triangular, lingualmente el foramen central aparece en un surco transverso poco profundo que bisecta esta cara. - Alopias: raz lobulada, no masiva, margen basal ampliamente arqueado. Lbulos de la raz redondeados, extendindose ms all del lmite basal de la corona. - Carcharodon carcharias: raz no sobresale lingualmente en la lnea media del diente, cara labial de la raz sin canal. Margen basal del esmalte de la cara lingual es arqueado a recto en dientes pequeos y puede ser fuertemente arqueado en especmenes ms grandes. - Lamna nasus: primer diente anterior, el lbulo de la raz forma un ngulo de 90. Cspide lateral reducida y lbulo de la raz no muy lobulada. - Isurus oxyrinchus: raz no masiva, cara lingual suave. Lbulo de la raz, no redondeado y no se extiende ms all del lmite basal de la corona. - Apristurus: raz alta, en cara lingual de los lbulos de la raz con 3-4 formenes. Clave 3. Carcharhiniformes: - Prionace: margen basal de la raz derecha a subangular, surco transverso bien desarrollado. Borde cortante de la corona de los dientes inferiores no se extiende a la base. - Carcharhinus: raz no masiva, foramen central en un surco transverso profundo, cara lingual convexa. - Triakis maculata: raz delgada, los lbulos con cara basal aplanada y separados por un ancho surco. - Galeorhinus galeus: dientes en forma de hoja, comprimidos y cuspidiados similares en ambas mandbulas. Dientes anteroposteriores, con cspide oblicua y cspides laterales, raz bilobulada.
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Clave 4. Squaliformes: - Echinorhinus cookei: nmero desigual de cspides laterales a cada lado de la corona. Porcin principal de la corona reclinada. Bordes cortantes suaves. - Squalus: el piso de la corona se extiende basalmente para formar un proceso prominente con una depresin profunda central, en forma de V. En ambos lados de este proceso, la foramina de la raz se abre hacia el interior de la depresin. El margen basal de la raz, forma una cresta que es bisectada por un surco transverso. - Etmopterus: dientes con vula y apron que cubren la regin superior de la raz. Raz rectangular e incompleta. Cara lingual de la raz, aplanada, con una profunda depresin distal. - Isistius brasilensis: cara lingual de la raz con foramen central y un surco superficial. DISCUSION Las caractersticas morfolgicas dentales externas de los tiburones han sido analizadas por diversos autores, principalmente para informar hallazgos paleontolgicos en diversas partes del mundo (Naylor & Marcus, 1994; Purdy et al., 2001, Rana et al., 2004; Sanda & De Magdalena, 2004), destacndose Hexanchiformes, Carcharhiniformes y Lamniformes como los taxa ms frecuentes en dichos hallazgos y donde el descubrimiento de piezas dentales ha aportado importantes avances en la sistemtica de los integrantes de stos taxa (Naylor & Marcus, 1994; Shimada, 2005; Nyberg et al., 2006; Adnet & Cappetta, 2008). De esta manera, cuando existe un nmero importante de piezas dentales de una misma localidad, es posible reconstruir (previa diagnosis y asignacin a un gnero o especie, utilizando como modelo una especie actual) la disposicin de los dientes de la mandbula, lo que permite analizar variaciones ontogenticas que conduzcan a importantes conclusiones filogenticas (Applegate, 1978; Cunningham, 2000). En este sentido, el presente trabajo tambin se puede considerar como una compilacin de datos dentarios en diferentes taxa del superdorden Squalomorphi de Chile, lo que ahora se podr evaluar mejor en la eventualidad de su uso para nuevos estudios filogenticos. En el caso de los taxa vivos, desafortunadamente los dientes no son considerados como caracteres primarios en la mayora de las descripciones taxonmicas, quizs por lo complejo que resulta observar estas estructuras. Pese a esta dificultad, las
caractersticas dentales constituyen una gran ayuda en la diagnosis taxonmica hacindola ms detallada y acabada (Shimada, 2002, 2005). En los tiburones hexnquidos actuales, por ejemplo, ciertas estructuras y mediciones dentarias especficas del gnero Hexanchus han permitido obtener anlisis biomtricos, que permiten separar dos especies actuales como son Hexanchus griseus y H. nakamurai, mediante la revisin de los registros fsiles dentales de sus parientes (H. agassizi, H. collinsonae, H. hookeri, H. microdon) (Adnet, 2006). Un aspecto muy importante en el estudio dental, son las variaciones que presenta la denticin en el transcurso del desarrollo del individuo (ontogenia) (Naylor & Marcus, 2004; Shimada, 2002). As por ejemplo, las cspides laterales pueden estar ausentes en juveniles y presentes en adultos como ocurre en Lamna y Echinorhinus o viceversa, en el caso de Carcharodon y Alopias. Otras estructuras como las aserraduras, pueden estar presentes en adultos y ausentes en juveniles como Hexanchus, Carcharodon y Sphyrna. Tambin puede haber variacin en la cantidad de cspides laterales distales, las cuales pueden aumentar con la edad, como ocurre en Galeorhinus y Hexanchus o puede ocurrir una prdida (en Prionace), o un aumento de algunas o todas las aserraduras del diente como en algunas especies de Carcharhinus (Compagno, 1984a). Algo similar ocurre en Bythaelurus bivius (Mller & Henle, 1841), donde los ejemplares inmaduros de machos y hembras poseen una dentadura tricuspidada; sin embargo, al alcanzar la madurez sexual en machos, esta denticin sufre una reduccin de las cspides transformndose en unicuspidados, mientras que las hembras mantienen las tres cspides (Gosztonyi, 1973). Adems de estas variaciones, con la madurez sexual en ciertas especies surgen transformaciones dentales, lo que se manifiesta en un dimorfismo sexual dentario como en Alopias superciliosus y A. vulpinus, donde las hembras poseen dientes ms anchos que los machos (Gruber & Compagno, 1981; Filiz & Taskavak, 2006). Otro aspecto muy importante en el estudio dental, son las anormalidades o patologas que pueden aparecer espordicamente en las especies fsiles y actuales como es el caso de Hexanchus griseus (Hexanchidae), Sphyrna zygaena (Sphyrnidae), Galeorhinus zyopterus (Triakidae), Somniosus pacificus (Dalatiidae) (Gudger, 1937; Compagno, 1967; Shimada, 2002, 2005; Adnet & Cappetta, 2008). Dichas anormalidades, van desde una variante en la morfologa de un diente aislado (coronas plegadas o asimtricas), hasta una alteracin importante en nmero y forma de una hilera completa de dientes en
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la mandbula (Gudger, 1937; Compagno, 1967; Becker et al., 2000). Estas malformaciones dentales, se deben a alteraciones durante la formacin del diente en el interior del epitelio dental o a efectos mecnicos producto de la mordida (Compagno, 1967; Becker et al., 2000), variantes que deben ser consideradas para evitar diagnosis errneas. Con estas claves es posible reconocer dientes aislados o asociados a la mandbula, facilitando as su posterior almacenamiento, catalogacin y depsito en colecciones y museos. Al respecto, es comn encontrar reportes de colecciones donde la clasificacin es incorrecta u obsoleta, por ello al contar con una herramienta taxonmica como la aqu presentada, se est contribuyendo a tener una muestra mejor diagnosticada, agregando valor al material para futuros estudios (Sanda & De Magdalena, 2004). Sin embargo, la falta de informacin acerca de este carcter es una de las principales complicaciones en la elaboracin de este tipo de claves, dificultando la seleccin de caracteres dentales entre taxa, ya que no todos poseen la misma cantidad de informacin, tal vez porque slo algunas especies han alcanzado mayor relevancia, destacndose ms en los reportes de pesqueras y hallazgos paleontolgicos (Pequeo & Lamilla, 1997; Valenzuela et al., 2008). As, los caracteres dentales constituyen una gran ayuda para aclarar y profundizar diversos aspectos de los tiburones, sin embargo, para poder aplicarlos a los problemas paleontolgicos, se debe tener claridad respecto de la morfologa dentaria de las especies actuales y as, poder cotejar con seguridad las caractersticas entre unos y otros, para que no exista errores. De esta manera, al tener claridad sobre dicha morfologa, ello nos ayudar a comprender la importancia que tiene el considerar a los dientes como carcter diagnstico, fortaleciendo aquellos comnmente considerados en las descripciones taxonmicas, siendo adems un valioso material en diversos aspectos taxonmicos y sistemticos de los tiburones actuales y fsiles. AGRADECIMIENTOS Los autores Agradecen la colaboracin de Len Matamala M. (Instituto de Zoologa, Universidad Austral de Chile), as como al Sr. Renzo Tasheri y su equipo de trabajo (Instituto de Fomento Pesquero, Chile) por facilitar peces de aguas profundas. Estos son resultados parciales del Proyecto DID-S-2005-03 de la Direccin de Investigacin y Desarrollo, Universidad Austral de Chile (UACH) y CIMAR-3Islas Ocenicas, entre el Comit Oceanogrfico Nacional (CONA) y la Universidad Austral de Chile.
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Received: 9 December 2009; Accepted: 17 August 2010
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Research Article
Eficiencia operacional del virador de palangre de una embarcacin atunera artesanal prototipo de Isla Margarita, Venezuela
Ernesto Trujillo1 & Guillermo Martnez2 1 Instituto de Investigaciones Cientficas, Universidad de Oriente, Boca del Ro Apdo. 147, Porlamar, Estado Nueva Esparta, Venezuela 2 Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Catlica de Valparaso Casilla 1020, Valparaso, Chile
RESUMEN. La eficiencia operacional del mecanismo de virado del palangre de una embarcacin atunera artesanal de Isla Margarita, Venezuela, se determin mediante la velocidad media de calado, velocidad media de virado, tensin de entrada del virador (To) y su fuerza de traccin (P). Se encontr una relacin directa entre la fuerza de gravedad media (qmed) de la seccin de palangre y la tensin de entrada del virador (To). Considerando una fuerza (Pmed) en la entrada del virador (S1), la tensin en (S3) disminuye debido a la polea de presin que ejerce una fuerza H = 23,7 N, obteniendo una fuerza S4 = 0. La velocidad media de calado del palangre fue de 208 m min-1 (~ 333 anzuelos/hora) y la velocidad media de virado de 121 m min-1 (~ 160 anzuelos/hora); mientras que la tensin de entrada del virador (To) fue de 1.013 N. Por lo tanto, la nueva fuerza de traccin (P) fluctu entre 1.317 y 1.418 N. De acuerdo al torque en las poleas del mecanismo virador, la velocidad media de virado (vmed.) y las relaciones de transmisin (k1, k2), se estim que para el izado del palangre se requiere una potencia media (Nmed) de 5,3 hp ( 3,95 kW), resultando eficiencia de virado por seccin (Tp) de 135,4 s. Palabras clave: virador de palangre atunero, eficiencia operacional, embarcacin artesanal, Isla Margarita, Venezuela.
Operational efficiency of the longline hauler on a prototype artisanal tuna fishing vessel from Margarita Island, Venezuela
ABSTRACT. The operational efficiency of the longline hauler on an artisanal tuna fishing vessel from Margarita Island, Venezuela, was determined using the average setting velocity, average hauling velocity, hauler input tension (To) and traction strength (P). A direct relationship was found between the average gravity (qmed) on the long-line section and the hauler input tension (To). Considering a strength (Pmed) at the input of the longline hauler (S1), the roller tension (S3) decreases due to the force of H = 23.7 N exerted by the pressure roller, resulting in a strength of S4 = 0. The longline average setting velocity was 208 m min-1 (~ 333 hooks/hour) and its hauling velocity was 121 m min-1 (~ 160 hooks/hour), whereas hauler input tension (To) was 1013 N. Therefore, the new traction strength (P) fluctuated between 1.317 and 1.418 N. Based on torque output from the rollers of the longline hauler, the average hauling velocity (vmed) and the transmission relations (k1, k2), a required average strength (Nmed) of 5.3 hp (~ 3.95 kW) for longline retrieval was estimated. Thus, the hauling efficiency (Tp) by longline section was estimated to be 135.4 s. Keywords: tuna longline hauler, operational efficiency, artisanal vessel, Margarita Island, Venezuela.
________________________ Corresponding author: Guillermo Martnez (guillermo.martinez@ucv.cl)
INTRODUCCIN A partir del ao 1954, con la llegada de embarcaciones atuneras japonesas a Venezuela, algunas
embarcaciones fueron acondicionadas para la pesca con palangre para la captura de atunes en pequea escala. Sobre la base de los resultados de las campaas exploratorias del barco japons Bosso-Maru, alqui-
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lado por la compaa pesquera Productos Mar, C.A., se dio impulso a la pesca de atn (Nemoto, 1975). De esta manera comienza la modificacin de las pequeas embarcaciones de madera, dedicadas a la pesca de especies bentnicas con diversas modalidades de lneas de mano, en embarcaciones palangreras atuneras, cuyos sistemas, artes y operaciones de pesca se han mantenido invariables hasta el presente. A partir de entonces, comienzan a aparecer los primeros trabajos descriptivos sobre pesquera de atunes con palangre en Venezuela, los cuales analizaron las caractersticas operativas a bordo de embarcaciones acondicionadas para este propsito (Mihara & Griffiths, 1971; Nemoto, 1975). En tal sentido, a estas embarcaciones de madera se les incorpor slo mecanismos de virado de la lnea madre, realizando el resto de la operacin en forma manual, como el virado de las brazoladas con la captura, y cada una de las secciones del palangre. Estas ltimas son enrolladas con sus respectivas brazoladas y anzuelos para ser depositadas en la popa de la embarcacin, donde quedan preparadas para el siguiente lance de pesca. Los viradores tradicionales utilizan tres poleas de friccin, a travs de las cuales pasa la lnea madre en forma expedita. Esta operacin permite dejar las brazoladas conectadas a la lnea principal, a medida que sta llega a bordo, sin producir enredos. El proceso de pesca contempla tres operaciones bsicas: calado, deriva y virado del palangre. El calado consiste en el lanzamiento de cada seccin de lnea madre, las balizas, faros, radio-boyas y los anzuelos cebados. La deriva es el desplazamiento del arte con los anzuelos y carnada como consecuencia de la corriente, etapa durante la cual se produce la captura. El virado del palangre consiste en la recuperacin de todo el aparejo con ayuda de la mecanizacin de cubierta. La duracin del proceso de pesca depende de la longitud del palangre, velocidad de la embarcacin durante el lance, factores ambientales y pericia tcnica de la tripulacin. El presente trabajo tiene como principal objetivo, estimar la eficiencia operacional del virador de la lnea madre del palangre de una embarcacin atunera artesanal prototipo de Isla Margarita, mediante el clculo de algunos parmetros tcnicos como velocidad media de calado, velocidad media de virado, tensin de entrada del virador (To) y su fuerza de traccin (P). MATERIALES Y MTODOS Para el clculo de la mecanizacin del proceso de virado del palangre, se consider como premisa que
dicha operacin no ha variado en el tiempo, debido a que se mantienen vigentes los mismos equipos a bordo. Por esta razn, se tom la base de datos de dos campaas de pesca comercial en el Mar Caribe realizadas por la embarcacin palangrera atunera Don Chicho II, con puerto base Chacachacare, Isla Margarita. La primera campaa se realiz en mayo 1997 y la segunda en junio 1998. La embarcacin posee casco y casero de madera, con eslora de 23,0 m, manga de 6,0 m, puntal de 2,7 m, altura de francobordo de 1,4 m, potencia del motor de 440 hp y 120,9 TRB. Para la recogida del palangre se emple un virador tipo japons, ubicado a la altura de la amura de estribor. Se utiliz una media de 186,8 secciones de palangre de 273,0 m cada una, construido de Kuraln (PVA) de 6,0 mm de dimetro, con seis brazoladas de 19,3 m, conformadas por tres secciones cada una: seccin de Kuraln, alambre de acero forrado con material sinttico (wire + Syn) y alambre de acero sin forro con su respectivo anzuelo de acero N5. Metodologa para el clculo del sistema de virado del palangre Dado que durante el proceso de pesca, cada seccin de lnea madre se encuentra bajo la accin de fuerzas distribuidas que corresponden a su propio peso, al peso de las brazoladas y la captura, como tambin bajo la accin de fuerzas de resistencia hidrodinmica; para el clculo de sistema de virado se tom como referencia a Trujillo & Martnez (2003), quienes determinaron mediante simulacin anloga, la forma y tensin de una seccin de palangre atunero que adopta la configuracin de una catenaria. En tal sentido, para determinar el esfuerzo que debera desarrollarse para virar sistemas de pesca derivantes, desde el agua hasta la cubierta de la embarcacin, se procedi a realizar un anlisis de las cargas externas que actan sobre el mecanismo en condiciones de oleaje. Con tal propsito, se sigui un procedimiento metodolgico de clculo que permitiera estudiar la eficiencia del sistema de virado (Fig. 1). Para la resolucin prctica de este problema, se consider la lnea madre del palangre como un hilo flexible pesado, no elstico, cuya densidad lineal es constante en toda su extensin. Para ello, se emple la ecuacin de un hilo flexible descrita por Cherepanov (1976) y Torban (1966, 1977) para redes derivantes, cuyos supuestos fueron adaptados para el propsito de este anlisis, que fueron: a) la lnea de pesca se considera como un hilo flexible ponderable; b) la principal carga que surge por efecto de la virada de la lnea madre, es asimilada por la misma lnea y por la polea del virador, por lo tanto se debe desarrollar una
Eficiencia operacional del virador de palangre atunero en Isla Margarita, Venezuela
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Caractersticas de la Embarcacin Prototipo
Distribucin de los Equipos en la Cubierta
Caractersticas de la Operacin de Pesca
Metodologa para el Clculo del Sistema de Virado
Anlisis de Cargas Externas
Tensin Inicial en el Virador
Tensin Intermedia en el Virador
Tensin Resultante en el Virador
CLCULO DE LA POTENCIA DEL MOTOR DEL VIRADOR DE TRES POLEAS
Esfuerzo Bifurcacin de Entrada
Esfuerzo Bifurcacin Media
Esfuerzo Bifurcacin Salida
Fuerza de Tensin de la Polea de Presin
TORQUE EN LAS POLEAS
VELOCIDAD MEDIA DE VIRADO
RELACIN DE TRANSMISIN
POTENCIA MEDIA
EFICIENCIA DEL VIRADOR Figura 1. Secuencia metodolgica de clculo de la eficiencia del virador de palangre. Figure 1. Methodological sequence for calculating the efficiency of the longline hauler.
fuerza de tal magnitud que sea suficiente para izar, desde el agua, una seccin de lnea madre cercana a la embarcacin; c) la fuerza de virado que se genera en la entrada del mecanismo virador se localiza perpendicular a la borda y la amura de estribor de la embarcacin; d) la fuerza de gravedad y el peso de la captura se distribuyen uniformemente a lo largo de todo la seccin de la lnea madre.
Sobre la base de estos supuestos, para el clculo terico se adapt el esquema de Cherepanov (1976) y Torban (1977) (Fig. 2). Los principales parmetros considerados para el clculo del mecanismo fueron: fuerza y velocidad de virado. Para ello se utilizaron los datos recabados in situ, tales como longitud del palangre y tiempo promedio de virado. La profundidad de la lnea madre en el punto de unin con la
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bajante de baliza se consider constante, igual a 14,0 m y una altura de francobordo de la embarcacin de 1,4 m. Para el clculo de la fuerza de virado en la entrada del mecanismo virador Tensin Inicial en el Virador (T0) se utiliz la ecuacin 1 propuesta por Torban (1977): [N] (1) donde: qmed : fuerza de gravedad media por unidad de longitud de lnea, en N m-1 L : longitud de una seccin de palangre, en metros Y : ordenada del punto de sujecin de la lnea madre, en metros El esfuerzo (T0) se incrementa con el viento y el oleaje entre 30 y 40%, pudiendo llegar a producir el corte de la lnea madre (Karlov et al., 1976). Esto genera una nueva fuerza de virado (P) del mecanismo virador, que se denomina Tensin Intermedia en el Virador (P) y se calcul mediante la ecuacin 2. P = T0 + (0,3 ~ 0,4) T0 [N] (2) La fuerza promedio, Tensin Resultante en el Virador (Pmed.), se calcul de acuerdo a la ecuacin 3. Pmed = P/2 [N] (3) Para el clculo del mecanismo virador se utiliz el perfil de las poleas de trabajo y sus correspondientes medidas, para lo cual se adapt el esquema de Cherepanov (1976) (Fig. 3). En este esquema, el ngulo de ataque en la polea direccional (1) fluctu entre 85 y 90 y en la polea de traccin (2) entre 230 y 240. El ngulo de ataque de la lnea madre en la polea de presin, por lo general, se supone que es constante e igual a 40. Asimismo, se utiliz la ecuacin de Eller, propuesta por Cherepanov (1976), como base del clculo de la potencia de mando requerida, para que el motor del virador garantice su eficiencia operacional. De acuerdo a este esquema, los esfuerzos de tensin en el virador, en la bifurcacin de entrada (S1), en la bifurcacin media, a la salida de la lnea madre desde la polea direccional (S2) y en la bifurcacin de salida de la polea de traccin (S3), se estimaron mediante las ecuaciones 4, 5 y 6, respectivamente. [N] (4) S1 = S2 e 1 1 [N] (5) S2 = S3 e 2 2 + S3 = S1 / e 1 1 2 2 [N] (6) donde: 1: coeficiente de friccin, de acuerdo a lo sugerido por Cherepanov (1976) y Torban (1977), para la T0 = q med. L2 /2Y - q med Y/2
polea direccional de superficie de acero es igual a 0,25. 2: coeficiente de friccin, de acuerdo a lo sugerido por Cherepanov (1976) y Torban (1977), para la polea de traccin con superficie de revestimiento de goma dura, igual a 0,9. 1: ngulo de ataque de la lnea madre en la polea direccional, en radianes. 2: ngulo de ataque de la lnea madre en la polea de traccin, en radianes. S4: esfuerzo con el cual la lnea madre sale desde las poleas de traccin y de presin, igual a cero. La Fuerza de Tensin de la Polea de Presin (H), que permite que la lnea madre pueda salir libremente desde la polea de traccin, se determin mediante la ecuacin 7: H = S3 / 2 [N] (7) Por otra parte, se determin el torque (Mtors) en cada uno de los ejes de las poleas del virador, mediante las ecuaciones 8, 9 y 10. (8) Polea 1: Mtors 1 = R1 (S1 S2) (9) Polea 2: Mtors 2 = R2 (S2 S3) (10) Polea 3: Mtors 3 = R3 S3 donde: Mtors 1: torque en el eje de la polea direccional, en N m Mtors 2: torque en el eje de la polea de traccin, en N m Mtors 3: torque de la polea de presin, en N m R1, R2, R3: radios de las poleas direccional, de traccin y de presin, respectivamente, en metros Asimismo, tomando como base la velocidad media de virada en el mecanismo virador (vmed), se calcul la frecuencia de rotacin media (n) en cada una de sus poleas (n1, n2, n3), con sus respectivos radios (R1, R2, R3) mediante la ecuacin 11. ni = vmed / 2 Ri [rpm] (11) Seguidamente, sobre la base de la frecuencia de rotacin nominal del eje del motor, se calcul la Relacin de Transmisin (k), desde el eje del motor hacia el eje del reductor de las poleas (k1, k2, k3) considerando la frecuencia de rotacin media (n1, n2, n3), utilizando la ecuacin 12. ki = nnom / ni (12) De acuerdo a estas Relaciones de Transmisin (ki), se adopt un esquema cinemtico del mecanismo virador donde se emplearon coeficientes de rendimiento de transmisin sugeridos por Torban (1977) para mecanismos similares (1, 2, 3), desde el motor hacia los ejes de los rganos de trabajo (poleas).
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TY
T0
q med E B D
Figura 2. Diagrama del sistema de virado basado en la maniobra con palangre (Adaptado de Cherepanov, 1976 y Torban, 1977). AE: Profundidad de la lnea madre en el punto de unin de la brazolada con su baliza; CD: altura de francobordo de la embarcacin; C: punto de convergencia, pinculo del rodillo direccional, situado en la regala de la borda; AB: longitud de la lnea madre bajo la superficie del agua; BC: longitud de la lnea madre sobre la superficie del agua; BD: separacin de la lnea madre desde la embarcacin durante el proceso de virado; Y: coordenada del punto de suspensin de la lnea (Y = AE + DC). Figure 2. Hauling system diagram based in the longline operation (Adapted from Cherepanov, 1976 and Torban, 1977). AE: Depth of the mother line at the point of union between the coaming and the beacon; CD: height of the freeboard of the vessel; C: point of convergence, pinnacle of the steering roller, located on the covering board; AB: length of the mother line under the surface of the water; BC: length of the mother line over the surface of the water; BD: separation of the mother line from the vessel during retrieval; Y: coordinate of the point of suspension of the line (Y = AE + DC).
M TOR.2
Polea de Traccin
M TOR.1 Polea Direccional R1 S1 S2
R2
M TOR.3
S3
R3
Polea de Presin
S4=0
Figura 3. Diagrama de trabajo del sistema de poleas del virador de palangre (Adaptado de Cherepanov, 1976). Figure 3. Rollers system working diagram of the longline hauler (Adapted from Cherepanov, 1976).
Con estos coeficientes de rendimiento, se determin el torque en el eje del motor propulsor mediante la ecuacin 13.
Mtors motor = Mtors 1 / k11 + Mtors 2 / k22 + Mtors 3 / k33
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Posteriormente, se determin la Potencia Media Requerida para el izado del palangre a bordo de la embarcacin, (Nmed.), mediante la ecuacin 14. Nmed = Mtors motor nnom / cc [kW] (14) donde: Mtors motor: torque en el eje del motor, en N m nnom: frecuencia de rotacin nominal del eje del motor, en rpm cc: constante de conversin a kW, igual a 9.550 Si se admite que el arco formado en el segmento BC (Fig. 2), producto de la fuerza de gravedad de la seccin de palangre en el aire se aproxima a una recta, entonces, segn el Teorema de Pitgoras, se puede suponer que: BC2 = BD2 + CD2. Por lo tanto, la longitud de la lnea madre bajo la superficie del agua, en metros, ser: AB = AC BC, mientras que EA es la profundidad de la parte sumergida de la lnea madre, igual a la longitud de la bajante de baliza. Para estimar la eficiencia de virado del palangre (TP), se consider la llegada de una brazolada (con o sin captura), determinndose mediante la ecuacin 15. TP = Lm / vmed Bs [s] (15) donde: Lm: longitud de una seccin de lnea madre, en metros vmed: velocidad media de virado, en m s-1 Bs: nmero de brazoladas por seccin. RESULTADOS Durante la operacin de calado del palangre en forma manual, se utiliz un promedio de 1.119,6 anzuelos ( 72,60 DE), en un total de 25 lances, lo cual tom un tiempo promedio de 3,4 h ( 0,54 DE), para una distancia media recorrida de 41.907,1 m ( 4,46 DE) y una velocidad media de 7,6 nudos ( 0,99 DE). La duracin de la deriva del palangre tuvo una media de 7,8 h ( 0,48 DE). Para evitar la ruptura del palangre por exceso de tensin, se mantuvo un ngulo de ataque de 45, aproximadamente, entre la direccin de la lnea madre y la lnea de cruja de la embarcacin. Siguiendo la secuencia de clculo, la coordenada Y es igual a 15,4 m y conforme a la ecuacin 1, (T0) es igual a 1.013,1 N. Por lo tanto, la nueva fuerza de traccin (P) fluctu entre 1.317 y 1.418 N. Asimismo, la tensin resultante en el mecanismo virador (Pmed.), equivalente a la fuerza promedio bajo condiciones de incremento de la fuerza de virado, es igual 1.368 N. Con ayuda del esquema presentado en la Figura 3, se determinaron los valores de S1 = 1.368 N y S2 = 924 N. De esta manera, la tensin en la
bifurcacin de la salida de la polea de traccin S3 se determin igual a 21 N. La fuerza de tensin de la polea de presin H, fue igual a 23,7 N, lo cual permite que S4 = 0. El torque en cada uno de los ejes de las poleas del mecanismo virador (1, 2 y 3), fue Mtors 1 = 43,3 N m; Mtors 2 = 110,6 N m; Mtors 3 = 1,2 N m, respectivamente. Por otro lado, el tiempo promedio de virado de la lnea madre fue de 7,1 h ( 0,52 DE) y la velocidad media (vmed) del mecanismo virador de palangre fue de 121,0 m min-1 ( 12,48 DE). Tomando como base esta velocidad de virado, la frecuencia de rotacin media en cada una de las tres poleas del virador fueron n1 = 197,5 rpm; n2 = 157,2 rpm; n3 = 343,9 rpm, respectivamente. Utilizando la frecuencia de rotacin nominal del eje del motor igual a 1.300 rpm, la Relacin de Transmisin (ki) en la entrada y salida del reductor del mecanismo virador se determin igual a k1 = 6,6; k2 = 8,3 y k3 = 3,8. Por lo tanto, la potencia media requerida para el virado del palangre a bordo de la embarcacin prototipo (Nmed), fue igual a 3,95 kW ( 5,30 HP). Considerando que el segmento BC se aproxima a una recta y corresponde a la hipotenusa del tringulo rectngulo BCD, se determin que BC = 6,2 m. Por lo tanto, la profundidad del tramo sumergido AB es igual a 266,8 m. Finalmente, la eficiencia de virado del palangre (TP) de 1.119,6 anzuelos, con una velocidad media de virado de 121,0 m min-1 (~ 160 anzuelos/hora), se estim igual a 22,6 s / brazolada (135,4 s/seccin). DISCUSIN De acuerdo a los resultados obtenidos, la velocidad media de calado del palangre fue de 208 m min-1 (~ 333 anzuelos/hora) y la eficiencia media de virado de 121 m min-1 (~ 160 anzuelos/hora). Estos valores se encuentran por debajo de lo sealado por FAO (1988), para maniobras no automatizadas, utilizando slo un virador de lnea madre. Torban (1972) y Fridman (1981), en relacin a la experiencia de la flota palangrera japonesa, indican que para embarcaciones con poder de pesca mayor a 100 TRB, la velocidad de calado flucta entre 400 y 600 m min-1 (~ 500 anzuelos/hora) y la velocidad de virado entre 180 y 260 m min-1 (~ 200 anzuelos/hora). De la ecuacin 1 se deduce que mientras mayor es la fuerza de gravedad media (qmed.) en la seccin del palangre que sobresale del agua BC (Fig. 3), mayor ser la tensin en el mecanismo virador (T0). En tal sentido, las condiciones operativas ms adversas encontradas en el virado fue cuando la lnea se
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encontraba muy tensa en el segmento AB. Esto se debe a que la condicin de equilibrio de un hilo flexible suspendido adopta esta forma, cuando su centro de gravedad se encuentra en su posicin ms baja. En este sentido, Kadnikov (1985) utiliz una metodologa de clculo basado en el anlisis de la catenaria suspendida, mediante el cual determin la tensin que surge sobre una porcin de hilo flexible sumergido y suspendido en uno de sus extremos, durante pequeos desplazamientos horizontales. Kadnikov & Glazunov (1985) tambin describieron un mtodo similar para el clculo de la tensin de un hilo flexible ponderable suspendido, con bastante precisin. En cuanto a la tensin en la lnea madre, los resultados obtenidos, en comparacin con los datos suministrados por Fridman (1981), para una embarcacin menor de 250 TRB, se encuentran por debajo de la resistencia al corte, lo cual asegura el trabajo continuo con este sistema. En tal sentido, cuando se maniobra correctamente con la embarcacin durante el virado de la lnea, la carga que surge no sobrepasa 1/3 de su resistencia al corte. En caso contrario, se producen rupturas que implican la prdida de una porcin del arte y de la captura, lo que provoca una pesca fantasma, sobre todo si el material utilizado ha sobrepasado su vida til (200 a 300 horas de trabajo) (Fridman, 1969, 1981). Entre las causas que pueden generar el aumento del esfuerzo en la lnea madre estn: 1) paralizacin del proceso de virado de la lnea madre en las poleas del mecanismo virador, 2) paso de las uniones de las piezas del palangre a travs de los rodillos verticales direccionales ubicados en la borda, perpendicular al virador, 3) cabeceos de la embarcacin, 4) el arrastre del arte de pesca por la embarcacin y 5) esfuerzo de los peces capturados, entre otras. Debido a que el accionamiento del mecanismo virador se realiza por medio de un motor de combustin interna independiente, mediante una correa en V, constituye uno de los puntos crticos para la operacin, ya que se dificulta el trabajo continuo del mecanismo; as como su limitado rango de variacin de la velocidad e inconvenientes para trabajar en reversa. Para ello, se requiere disponer de una caja de velocidades entre el eje del motor y el mecanismo, as como la instalacin de un dispositivo para cambiar la direccin de rotacin del eje del motor. Otra de las dificultades encontradas es que el motor no soporta sobrecargas significativas, lo cual impide su arranque. Para evitar esto, se utiliza un embrague de desacople de tipo dentado. En la operacin de pesca en la embarcacin prototipo, los desacoples del sistema de transmisin se
realizan en forma constante, directamente desde el mecanismo virador mediante una palanca incorporada. Esta accin se traduce en un incremento excesivo del trabajo de la tripulacin, lo cual disminuye el rendimiento en las maniobras. En este sentido, Torban (1977) menciona que en embarcaciones pequeas, y en algunas de mediano tamao, estos mecanismos son impulsados desde el motor principal, cuya toma de fuerza se realiza desde el eje de proa del motor, lo cual garantiza slo una potencia equivalente entre el 15 y 20% de la potencia nominal del motor. Tambin la toma de fuerza se realiza desde el eje de cola del motor principal, donde la potencia puede ser cualquiera, pero el punto de toma de fuerza debe estar ubicado entre el motor y el embrague de desacople. En este caso, el mecanismo de pesca puede trabajar durante el funcionamiento del eje de la hlice impulsora, as como con sta desconectada. En embarcaciones medianas y grandes, el accionamiento del mecanismo se hace por medio de un motor elctrico o hidrulico, a fin de lograr el control de la velocidad de virado del palangre (Torban, 1977). Los resultados obtenidos en la presente investigacin, corresponden a los viradores de potencia media, con velocidades de virado de 100 a 150 m min-1, empleados en embarcaciones con desplazamiento entre 10 y 50 TRB. Sin embargo, el virador utilizado a bordo de la embarcacin artesanal prototipo pertenece a la serie K4, con potencia mayor a 7,8 kW y mayor a 175 kgf, por lo que se concluye que el mecanismo no ha sido utilizado en su mximo rendimiento. AGRADECIMIENTOS Al Consejo de Investigacin de la Universidad de Oriente por el financiamiento de este estudio en el marco del Proyecto CI-4-1703-0621/99 "Identificacin de los puntos crticos de operacin a bordo de una embarcacin de altura tipo palangrera atunera de la Isla de Margarita". A Jos Ali y a Jos Luis Fuentes por la lectura crtica del manuscrito y sus sugerencias. REFERENCIAS
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Received: 14 April 2009; Accepted: 25 August 2010
Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3): 493-500, 2010 turstico a corto plazo en fauna de islas Galpagos, Ecuador Efecto DOI: 10.3856/vol38-issue3-fulltext-13
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Short Communication
Efecto de actividades tursticas sobre el comportamiento de fauna representativa de las Islas Galpagos, Ecuador
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Fernanda Gonzlez-Prez1 & Priscilla Cubero-Pardo1 Departamento de Asistencia Tcnica, Fundacin Charles Darwin Puerto Ayora, Santa Cruz, Islas Galpagos, Ecuador P.O. Box 17-1-3891, Quito, Ecuador
RESUMEN. Fueron consideradas clave para actividades tursticas en 16 sitios de las Islas Galpagos: la raya sartn marmoleada (Taeniura meyeri), raya guila (Aetobatus narinari), tiburn de aleta blanca (Triaenodon obesus), tortuga verde (Chelonia mydas), cormorn no volador (Phalacrocorax harrisi) y lobo marino de Galpagos (Zalophus californianus), con el objetivo de analizar reacciones a corto plazo ante actividades de buceo apnea o snorkeling, buceo autnomo o scuba, paseos en bote o panga-ride y caminatas. Para cada especie se document su comportamiento al momento del encuentro con los turistas y su reaccin ante dicha situacin. El uso del Anlisis de Correspondencias revel que el tipo de reaccin de las especies depende significativamente de la actividad turstica, a excepcin de las rayas sartn marmoleada y guila. Asimismo, los anlisis indican que, a nivel de especie, cada actividad turstica estuvo asociada significativamente con reacciones animales particulares. Esto sugiere que las especies analizadas son sensibles ante determinadas actividades tursticas, por lo que se deberan implementar recomendaciones de manejo a fin de garantizar la sustentabilidad del ecoturismo. Palabras clave: turismo, especie focal, reaccin animal, sustentabilidad, Islas Galpagos, Ecuador.
Short-term effects of tourism activities on the behavior of representative fauna on the Galapagos Islands, Ecuador
ABSTRACT. This study focused on the short-term reactions of six key species (Taeniura meyeri, Aetobatus narinari, Triaendon obesus, Chelonia mydas, Phalacrocorax harrisi, and Zalophus californianus) during tourism activities (SCUBA diving, panga-ride, snorkeling, and hiking) at 16 tourist sites on the islands. For each species we recorded its behavior when first encountering tourists and its reaction following this encounter. A Correspondence Analysis revealed that the type of reaction of the species depended significantly on the type of touristic activity, with the exception of the black spotted and eagle rays. Moreover, the analysis showed that, for each species, the different tourist activities were significantly associated with particular animal activities. This suggests that the species analyzed are susceptible to specific tourism activities making it necessary to instate recommendations for management in order to guarantee sustainable ecotourism. Keywords: tourism, focal species, animal reaction, sustainability, Galapagos Islands, Ecuador.
________________________ Corresponding author: Priscilla Cubero (pcubero@hotmail.com)
En el mundo, varios estudios han documentado cambios en el comportamiento de los animales durante actividades tursticas de caminatas, buceo apnea y buceo autnomo. En trminos generales, los animales se asustan e, incluso, huyen de los sitios habituales, con lo cual se interrumpen o modifican actividades
cruciales para la especie, tales como la ovoposicin en tortugas marinas, la vigilancia en machos de osos polares, el patrullaje en machos de lobos marinos, el descanso y la lactancia en manates, la socializacin y el descanso en delfines, la alimentacin en rayas espina y el cuidado parental en pinginos de ojos
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amarillos (Dyck & Baydack, 2003; King & Heinen, 2003; Labrada, 2003; Lusseau, 2004; McClung et al., 2004). Las Islas Galpagos son un destacado destino turstico tanto por la facilidad para observar especies altamente atractivas debido a su mansedumbre, tamao y endemismo, y porque existe la creencia popular de que los animales no se ven afectados por la presencia del ser humano (Roy, 1980; Tindle, 1983). Algunos estudios han revelado efectos del turismo sobre aspectos ecolgicos de la fauna de estas islas (MacFarland & Tindle, 1978; Narvez, 1985; Burger & Gochfeld, 1993; Romero & Wikelski, 2002); sin embargo, ninguna investigacin se ha enfocado a analizar las reacciones directas generadas en los animales debido a las actividades tursticas marinas. Estas islas se encuentran en el ocano Pacfico a 975 km al oeste de la costa ecuatoriana. El archipilago est constituido por 13 islas mayores y ms de 115 islas pequeas, islotes y rocas de origen volcnico (Guevara, 1992). El 90% del rea de las islas es Parque Nacional y 138.000 km2 de sus alrededores integran una Reserva Marina (Hoyt, 2005). El turismo en tierra ha sido desarrollado desde 1969, con actividades acuticas complementarias de buceo apnea, kayaking y paseos en bote; y desde 1980 se inicia el turismo de buceo autnomo (Danulat et al., 2003). El presente trabajo tiene por objeto analizar las reacciones de seis especies marinas frente a diferentes tipos de actividades tursticas en la Reserva Marina de Galpagos, para descartar el supuesto de que estas actividades no afectan el comportamiento de las especies en las islas. Para ello, se analizaron 16 sitios tursticos distribuidos en el archipilago de Galpagos (Fig. 1). Seis especies fueron seleccionadas considerando uno o ms de los siguientes criterios: 1) altamente atractiva para los turistas, 2) amenazada o en peligro de extincin, 3) rango de distribucin restringido y 4) endmica o rara. Estas especies fueron: raya guila (Aetobatus narinari), raya sartn marmoleada (Taeniura meyeri), tiburn de aleta blanca (Triaenodon obesus), tortuga verde (Chelonia mydas), cormorn no volador (Phalacrocorax harrisi) y lobo marino de Galpagos (Zalophus californianus). Para el trabajo de campo se cont con el apoyo de operadoras tursticas que llevaron mensualmente uno o dos investigadores en sus tours, entre julio y septiembre 2006 y de marzo a noviembre 2007. Las actividades tursticas evaluadas fueron: a) caminatas: realizada por los visitantes a pie en senderos; b) paseos en bote: efectuada mediante
recorridos en una lancha pequea o panga con motor fuera de borda; c) buceo apnea: buceo libre con la ayuda de un tubo respirador y mscara; y, d) buceo autnomo: realizado con la ayuda de equipo de aire comprimido. Los comportamientos animales registrados en las especies focales seleccionadas fueron: a) faenas de limpieza (Li): animales asociados de manera simbitica con otros, los cuales se encargaban de remover parsitos de su cuerpo; b) desplazamiento (Dp): animales que se movan en una direccin especfica por natacin o caminata; c) alimentacin (Am): animales en proceso de captura o ingestin de presas; d) descanso (Ds): animales que dorman o reposaban; e) lactancia (Lac): hembras de mamfero alimentando a sus cras con leche; f) acicalamiento: animales que limpiaban su propio plumaje o pelo; g) anidacin: aves en proceso de construccin de un nido que cuidaban, incubaban huevos o cuidaban polluelos; y, h) apareamiento (Rp): animales en exhibiciones de cortejo o cpula. Las reacciones en los animales seleccionados frente a las actividades tursticas involucraron: a) alerta (Al): cuando uno o varios individuos de una especie interrumpa el comportamiento que estaba realizando al de ser encontrado por los turistas; b) evasin (Ev): cuando uno o ms individuos de una especie se alejaron de los turistas ya fuera aumentando la distancia respecto a stos o dejando el sitio en forma definitiva; c) acercamiento (Ac): cuando uno o ms individuos se acercaron voluntariamente a los visitantes; y, d) ninguna (Nn): cuando no hubo interrupcin alguna en el comportamiento ni cambio en la direccin de movimiento de la especie frente a los turistas. No se recolect la informacin cuando la reaccin del animal no fue inmediatamente obvia as como tampoco, cuando el grupo de visitantes analizado se combin con otro grupo. A fin de no modificar el comportamiento de los visitantes durante los viajes de estudio, tanto stos como los guas naturalistas y los guas buzos no fueron informados del objetivo de este estudio. En el periodo considerado, se realizaron 74 caminatas, 41 paseos en bote, 66 buceos apnea y 230 buceos autnomo. Durante los muestreos, las seis especies focales fueron encontradas entre 66 y 553 veces (Tabla 1). Segn los anlisis de correspondencia, a nivel de especie, se encontraron los siguientes resultados, donde los valores significativos se indican con un asterisco (*). Raya guila. Ningn comportamiento distinto de desplazamiento predomin al momento del encuentro
Efecto turstico a corto plazo en fauna de islas Galpagos, Ecuador
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Figura 1. Sitios de estudio con su respectiva actividad turstica monitoreada en Islas Galpagos, Ecuador. Figure 1. Study sites and their respective monitored touristic activity in Galapagos Islands, Ecuador. Tabla 1. Frecuencia de encuentro de las especies focales de acuerdo con la actividad turstica. Table 1. Frequency of encounter of the focal species according to tourism activity. Total encuentros por especie 163
Especie focal Raya guila
Actividad turstica Paseos en bote Buceo apnea Buceo autnomo Paseos en bote Buceo apnea Buceo autnomo Paseos en bote Buceo apnea Buceo autnomo Paseos en bote Buceo apnea Buceo autnomo Caminata Paseos en bote Buceo apnea Caminata Paseos en bote Buceo apnea Buceo autnomo
Nmero de encuentros 13 9 141 3 18 45 25 24 39 131 95 327 32 47 11 332 46 61 105
Raya sartn marmoleada
66
Tiburn de aleta blanca
88
Tortuga verde
553
Cormorn no volador
90
Lobo marino de Galpagos
544
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497
Figura 2. Reaccin y comportamiento de cada especie focal segn el tipo de actividad al momento del encuentro. a) Aetobatus narinari, b) Taeniura meyeri, c) Triaenodon obesus, d) Chelonia mydas, e) Phalacrocorax harrisi, y f) Zalophus californianus. Las reacciones se muestran a la izquierda (Ac: acercamiento; Ev: evasin; Al: alerta; Nn: ninguna reaccin) y los comportamientos a la derecha (Li: limpieza; Am: alimentacin; Rp: reproduccin; Ds: descanso; Desplazamiento; Lac: lactancia). Figure 2. Animal reaction and behavior of each focal species according to the type of activity at the moment of encounter. a) Aetobatus narinari, b) Taeniura meyeri, c) Triaenodon obesus, d) Chelonia mydas, e) Phalacrocorax harrisi, and f) Zalophus californianus. Reactions are shown at left (Ac: approach; Ev: evasion; Al: alert; Nn: no reaction) and behaviors at the right (Li: cleaning; Am: feeding; Rp: reproduction; Ds: resting, travelling; Lac: lactating).
entre las distintas actividades tursticas (2 = 5,817; P > 0,001; 6 g.l.). La evasin fue ms frecuente durante paseos en bote, mientras que ninguna reaccin fue ms frecuente durante el buceo autnomo y el buceo apnea (2 = 39,230; P 0,001*; 6 g.l.) (Fig. 2a, Tabla 2a). Raya sartn marmoleada. Aunque el descanso fue lo ms frecuente no predomin ningn comportamiento en forma significativa (2 = 2,656; P > 0,001; 4 g.l.), as como algn tipo de reaccin en particular entre actividades tursticas (2 = 15,643; P > 0,001; 4 g.l.) (Fig. 2b, Tabla 2b). Tiburn de aleta blanca. No predomin ningn comportamiento aparte de desplazamiento (2 = 7,796; P > 0,001; 6 g.l.), as como tampoco algn tipo de reaccin (2 = 11,840; P > 0,001; 4 g.l.) entre actividades tursticas (Fig. 2c, Tabla 2c). Tortuga verde. El comportamiento alimentario fue significativamente frecuente durante las actividades de
buceo apnea, en tanto el descanso fue frecuente durante paseos en bote y la ocurrencia de estaciones de limpieza fue frecuente durante actividades de buceo autnomo (2 = 168,765; P 0,001; 8 g.l.). Ocurri alerta (principalmente) o ninguna reaccin durante el buceo apnea; ninguna reaccin o evasin durante el buceo autnomo y evasin con mayor frecuencia durante los paseos en bote, (2 = 49,093; P 0,001*; 6 g.l.) (Fig. 2d, Tabla 2d). Cormorn no volador. El comportamiento de descanso (principalmente) y apareamiento fueron lo ms frecuente durante las caminatas; el acicalamiento domin durante el desarrollo de paseos en bote, y la alimentacin durante actividades de buceo apnea (2 = 56,447; P 0,001*; 8 g.l.). La evasin fue ms frecuente durante el buceo apnea, la alerta durante los paseos en bote y ninguna reaccin durante las caminatas (2 = 73,015; P 0,001*; 4 g.l.) (Fig. 2e, Tabla 2e).
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Tabla 2. Reaccin y comportamiento animal por especie de acuerdo con la actividad turstica Ac: acercamiento, Ev: evasin, Al: alerta, Nn: ninguna, Li: estacin de limpieza, Am: alimentacin, Rp: reproduccin, Ds: descanso, Dp: desplazamiento y Lac: lactancia. Table 2. Animal reaction and animal behavior by species according to tourism activity. Ac: approaching, Ev: evasion, Al: alert, Nn: none, Li: cleaning station, Am: feeding, Rp: reproduction, Ds: resting, Dp: moving through and Lac: nursing. a) Raya guila Actividad Turstica Caminata Buceo apnea Paseo en bote Buceo autnomo Reaccin Ac Ev Al Nn - 2 7 1 6 2 4 5 4 18 114 Actividad animal Li Am Rp Ds Dp 9 1 - 12 1 5 - 1 134 b) Raya sartn marmoleada Reaccin Ac Ev Al Nn - - - 1 12 5 - - 3 - 16 12 17 Actividad animal Li Am Rp Ds Dp - 15 3 - 2 1 - 4 - 31 10
Actividad Turstica Caminata Buceo apnea Paseo en bote Buceo autnomo
c) Tiburn de aleta blanca Reaccin Actividad animal Ac Ev Al Nn - 3 2 19 8 - 17 1 18 3 17 Li Am Rp Ds - 7 - 2 - 7 1 - 16 Dp 17 16 22 Ac 1 7 5
d) Tortuga verde Reaccin Actividad animal Ev 24 60 137 Al 12 1 4 Nn 58 63 181 Li Am Rp Ds Dp 3 28 - 24 40 3 1 42 85 30 4 2 25 266
Actividad Turstica Caminata Buceo apnea Paseo en bote Buceo autnomo
e) Cormorn no volador Reaccin Actividad animal Ac Ev Al Nn Li Am Rp Ds Dp 3 29 2 1 10 19 - 8 3 10 1 - 4 31 12 10 5 12 16 4 - - -
Ac 31 42 14 89
f) Lobo marino de Galpagos Reaccin Actividad animal Ev Al Nn Li Am Rp Ds Dp Lac 10 164 127 4 7 3 257 22 39 2 17 - 2 7 52 17 11 4 1 3 - 27 14 1 2 2 12 - 12 4 89 -
Lobo marino de Galpagos. El descanso fue lo ms frecuente durante las caminatas, aunque tambin fue comn observar hembras dando de lactar a sus cras. El acicalamiento domin durante actividades de paseos en bote y la alimentacin durante actividades de buceo autnomo (2 = 354,999; P 0,001*; 15 g.l.). La evasin fue ms frecuente durante los paseos en bote; el acercamiento durante el buceo autnomo y buceo apnea (en menor frecuencia), y la alerta, y ninguna reaccin durante las caminatas (2 = 366,534; P 0,001*, 9 g.l.) (Fig. 2f, Tabla 2f). Los resultados indican que, segn la especie y de acuerdo con la actividad turstica, los animales reaccionan de determinada manera con mayor frecuencia y que, en algunos casos, esto ocurre mientras realizan comportamientos claves para la supervivencia (i.e. alimentacin, faenas de limpieza, descanso, apareamiento). Esto es consistente con estudios que indican que las reacciones a corto plazo
en los animales frente a un factor estresante varan interespecficamente y se manifiestan cuando los individuos se esconden, huyen, atacan o interrumpen sus actividades (Burger & Gochfeld, 1993; Labrada, 2003; Jordn, 2005). La tortuga verde evade significativamente ante las actividades de paseos en bote, donde domina la ocurrencia de actividades de descanso. Sin embargo, en buceo apnea, las reacciones de alerta son frecuentes y alteran el comportamiento alimentario predominante durante esta actividad. Estos resultados sugieren importantes medidas de manejo no slo porque se est interrumpiendo su descanso y alimentacin, sino tambin porque en las Islas Galpagos las tortugas verdes poseen zonas especficas para el forrajeo y descanso (Pritchard, 1975). Durante el buceo autnomo la tortuga verde se observa desplazndose y, por tanto, la alta ocurrencia de evasin podra no de gran relevancia.
499
Las actividades alimentarias del cormorn no volador ocurren con frecuencia en el agua, igual que la recoleccin de algas del medio marino para la construccin de nidos por los machos (Humann & Deloach, 2003). Las reacciones de alerta y evasin asociadas con paseos en bote y buceo apnea, respectivamente, afectan dichos comportamientos. En el caso de caminatas, los senderos en los sitios tursticos terrestres garantizan una distancia prudente para la observacin con baja frecuencia de reaccin por parte de los cormoranes. Sin embargo, se recomienda evitar ruidos o tomar fotografas con flash, pues las aves son susceptibles a estas acciones (Cubero et al., 2007). Por su parte, durante las actividades de caminatas y paseos en bote, los lobos marinos se encuentran en tierra o en reas rocosas dedicndose a cuidar sus cras, a recobrar fuerzas mediante el descanso, a acicalar su pelaje y a cortejar a la hembra durante la poca de reproduccin, entre otros comportamientos (Salazar, 2002; Humann & Deloach, 2003; Labrada, 2003). De las seis especies analizadas, esta especie fue la nica que present la peculiaridad de acercarse al turista voluntariamente, pero en ocasiones se observaron turistas (e incluso guas), que incitaban a los lobos a interactuar con ellos, lo cual se recomienda sea evitado. La persecucin por parte de los turistas en cualquier modalidad est significativamente asociada con reacciones de evasin (Cubero et al., 2007). En el caso de las rayas sartn marmoleada y guila, y tiburn de aleta blanca, la falta de resultados significativos en trminos de reacciones como de comportamientos ms frecuentes durante los encuentros parecen derivar de un tamao de muestra insuficiente pues, para esas especies, no hubo muchos encuentros durante paseos en bote y buceo apnea. Resulta valioso implementar mejoras en el comportamiento de los visitantes durante las actividades tursticas y cerca de las especies aqu definidas. La mayora de los turistas posee un escaso conocimiento conservacionista; sin embargo, mejoran su comportamiento cuando el gua abarca temas que incluyen posibles impactos a los animales por turismo mal manejado (Burger & Gochfeld, 1993; Orams, 1997; Constantine, 1999; Jordan, 2005). AGRADECIMIENTOS Este trabajo es resultado del Paquete de Trabajo 9 (WP9) del Proyecto INCOFISH (INCO 003739) de la Fundacin Charles Darwin. El trabajo de campo fue posible gracias al apoyo de Edwin Naula y Eddy Araujo de la Direccin Parque Nacional Galpagos.
Nuestros sinceros agradecimientos a Jerme Bauer, Vannessa Green, Erin Green y Nathan Truelove, voluntarios internacionales, quienes participaron activamente en el campo para la obtencin de los datos. REFERENCIAS
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Received: 2 May 2008; Accepted: 14 August 2010
The genus Artemia: true and false descriptions
501
Short Communication
The genus Artemia Leach, 1819 (Crustacea: Branchiopoda). I. True and false taxonomical descriptions
Alireza Asem1, Nasrullah Rastegar-Pouyani2 & Patricio De Los Ros-Escalante3 1 Protectors of Urmia Lake National Park Society (NGO), Urmia, Iran 2 Department of Biology, Faculty of Science, Razi University, 67149 Kermanshah, Iran 3 Escuela de Ciencias Ambientales, Facultad de Recursos Naturales, Universidad Catlica de Temuco Casilla 15-D, Temuco, Chile
ABSTRACT. The brine shrimp Artemia is important for aquaculture since it is highly nutritious. It is also used widely in biological studies because it is easy to culture. The aim of the present study is to review the literature on the taxonomical nomenclature of Artemia. The present study indicates the existence of seven species: three living in the Americas, one in Europe, and three in Asia. Keywords: Artemia, saline lakes, morphology, species, taxonomy.
El gnero Artemia Leach, 1819 (Crustacea: Branchiopoda). I. Descripciones taxonmicas verdaderas y falsas
RESUMEN. El camarn de salmuera Artemia es importante para la acuicultura por su alta calidad nutricional y es muy utilizado para estudios biolgicos por ser de fcil cultivo. El objetivo del presente estudio es revisar la literatura sobre la nomenclatura taxonmica de Artemia. Se determina la existencia de siete especies; tres de ellas viven en Amrica, una en Europa y tres en Asia. Palabras clave: Artemia, lagos salinos, morfologa, especies, taxonoma.
Corresponding author: Alireza Asem (alireza_1218@yahoo.com)
The brine shrimp Artemia is one of the most important aquatic animals used in aquaculture industry. It was first reported from Urmia Lake in 982 by an unknown Iranian geographer (Asem, 2008), and then in 1756 Schlsser pictured both sexes clearly. Linnaeus (1758) described it as Cancer salinus but 61 years later, Leach (1819) transferred it to Artemia salina. The taxonomic status of the genus Artemia is as follows (Martin & Davis, 2001): Subphylum: Crustacea Brnnich, 1772 Class: Branchiopoda Latreille, 1817 Subclass: Sarsostraca Tasch, 1969 Order: Anostraca Sars, 1867 Family: Artemiidae Grochowski, 1896 Genus: Artemia Leach, 1819 - A. salina (Linnaeus, 1758): Mediterranean area - A. monica Verrill, 1869: USA (Mono Lake; California)
A. urmiana Gnther, 1899: Iran (Urmia Lake; West Azerbaijan Province) - A. franciscana Kellogg, 1906: America, Caribbean and Pacific islands - A. persimilis Piccinelli & Prosdocimi, 1968: South America - A. sinica Cai, 1989: Central and Eastern Asia - A. tibetiana Abatzopoulos, Zhang & Sorgeloos, 1998: China (Tibet) - Artemia sp. Pilla & Beardmore, 1994: Kazakhstan - Parthenogenetic population(s) of Artemia: Europe, Africa, Asia and Australia Taxonomists are still confused about the systematic and phylogenetic relationships of the Artemia species (Triantaphyllidis et al., 1997) and there are different opinions about its biosystematics. For example, there are two views for A. franciscana
502
Table 1. True and false taxonomic expression on the genus Artemia. Tabla 1. Expresin verdadera y falsa taxonmica sobre el gnero Artemia.
False decision Comment True decision Comment
Taxon
Status
Artemia
Genus
Artemia Leach, 1819
Artemia salina
Species
Artemia salina (L., 1758) Artemia salina (Linnaeus, 1758) Aremia monica Verrill, 1869 Aremia monica Verrill, 1869
11 12 15 16
Aremia monica Aremia monica
Species Sibling species
Artemia urmiana
Species
Artemia urmiana Gnther, 1899
22
Artemia franciscana Artemia franciscana Partenogenetic population(s) Artemia persimilis
Species Sibling species population Species
1 2 3 4 5 7 8 9 10 13 14 17 18 19 20 21 23 24 27 29 31 Artemia franciscana Kellogg, 1906 Artemia franciscana Kellogg, 1906 parthenogenetic population(s) of Artemia Artemia persimilis Piccinelli & Prosdocimi, 1968 Artemia sinica Cai, 1989 32 34 36
25 26 28 30 33
Artemia sinica
Species
Artemia sinica sinica Artemia sinica sinica Zhou, et al., 2003
Sub-species
Artemia L., 1758 Artemia (L., 1758) Artemia Linnaeus, 1758 Artemia (Linnaeus, 1758) Artemia (Leach, 1819) Artemia salina L., 1758 Artemia salina Linnaeus, 1758 Artemia salina Leach, 1819 Artemia salina (Leach, 1819) Aremia monica (Verrill, 1869) Artemia franciscana monica Artemia urmiana (Gnther, 1900) Artemia urmiana (Gnther, 1890) Artemia urmiana (Gnther, 1899) Artemia urmiana Gnther, 1900 Artemia urmiana Gnther, 1890 Artemia franciscana (Kellogg, 1906) Artemia franciscana franciscana Artemia parthenogenetica Artemia persimilis (Piccinelli & Prosdocimi, 1968) Artemia sinica (Cai, 1989) Artemia sinica (Yaneng, 1989) Artemia sinica Yaneng, 1989 Artemia sinica sinica Zhou et al., 2003 Artemia sinica sinica Cai, 1989 Artemia tibetiana Abatzopoulos, et al., 1998 Artemia tibetiana Abatzopoulos et al., 1998 Artemia sinica tibetiana Zhou et al., 2003 Artemia sinica tibetiana Zhou, et al., 2003 38 Artemia sinica tibetiana Abatzopoulos, et al., 1998 Artemia sinica tibetiana Abatzopoulos et al., 1998
35 37
Artemia tibetiana
Species
Artemia tibetiana (Abatzopoulos et al., 1998)
Artemia sinica tibetiana
Sub-species
39
Comments:
NOTE: The comma must be used between the name of the author and date [Art. 22; (ICZN, 2000)]. - 1, 2, 3, 4: The genus Artemia was described by Leach in 1819 not Linnaeus. Linnaeus, C. 1758. Systema naturae. Hofniae, 1: 634. - 5: Leach described Artemia so parentheses should not be used. - 6: Leach had described the genus Artemia in 1819 so it should be depicted as: Artemia Leach, 1819 - Leach, W.E. 1819. Entomostraca, Dictionaire des Science Naturelles, 14, 524. - 7, 8: Although Linnaeus (1758) described the brine shrimp as Cancer salinus and Leach has corrected its status as Artemia salina in 1819, according to Article 22: 22A.3. (ICZN 2000) the only true status will be: Artemia salina (L. 1758) or Artemia salina (Linnaeus, 1758). Use of parentheses around author's name shows Linnaeus had described this species in a different genus in 1758 and then it has been changed into Artemia salina. NOTE: Article 22: 22A.3. Date in a changed combination (ICZN, 2000). When the original date of publication of a species-group name is cited with the name in a changed combination, the date should be enclosed within the same parentheses as the name of the original author [Art. 51.3; (ICZN 2000)]. - 9, 10: Although the rule of Article 22: 22A.3. (ICZN, 2000) is respected but punctuation mark "( )" is absent. Because Linnaeus had used a different name for Artemia therefore according to Article 22: 22A.3. (ICZN, 2000), Linnaeus and its date must be put in parenthesis. - 11, 12: These two expressions conform that Linnaeus had considered Artemia salina in another genus and was corrected afterward. So, use of parentheses around author name and date is necessary. - 13: Verrill is the original describer of Artemia monica therefore use of parentheses is incorrect. - 14: Verrill is the original describer of Artemia monica therefore the name is: Artemia monica Verrill, 1869 - Verrill, A.E. 1869. Contributions to zoology from the museum of Yale College. III. Descriptions of some new America Phyllopod Crustacea, Am. J. Sci. Arts, 142: 244-254. - 15, 16: Although there is debate about Artemia in Mono Lake being a biological or sibling species, trinomial nomenclature is used only for subspecies (see Article 4.; ICZN, 2000). So the proper name is: Artemia monica Verrill, 1869 - 17, 18, 19, 20, 21, 22: Gnther (1899, not 1900) is the original describer of Artemia urmiana so use of parentheses around author name and date is incorrect.
The genus Artemia: true and false descriptions 503
NOTE: Gnthers manuscript has been published in The Journal of the Linnean Society (Zoology) in volume 27. The date of publication is 1899. Gnthers article has been printed in issue 177 with actual publication date in December 1899. Gnther described Artemia urmiana in page 395. The correct reference for this manuscript is:
- Gnther, R.T. (1899) Crustacea. pp: 394-399. In: R.T. Gnther (ed.). Contributions to the Natural History of Lake Urmi, N.W-Persia, and its Neighbourhood. The Journal of Linnean Society (Zoology), 27(177): 345-453. - 23: Kellogg had reported and described Artemia franciscana from San Francisco Bay in 1906 so there is no need for parentheses. - 24: Kellogg is the original describer of therefore the proper name is: Artemia franciscana Kellogg, 1906 - Kellogg, V.L. 1906. A new Artemia and its life condition. Science, 24: 594-596. - 25: Though even Artemia from San Francisco Bay is accepted as sibling species its name will be: Artemia franciscana Kellogg, 1906 because Trinomial Nomenclature used only for subspecies (see Article 4; ICZN, 2000). - 26: Sibling spices are defined under the Binomial Nomenclature system (see Article 4.; ICZN, 2000). - 27, 28: The asexual populations had been named such as biological species; Artemia parthenogenetica by Barigozzi in 1974 (Browne & Bowen, 1991). Since their reproductive
504 Lat. Am. J. Aquat. Res.
mechanism is via parthenogenesis and the males seldom are produced in these populations. Therefore, they are introduced as "parthenogenetic Artemia populations" (Abatzopoulos et al., 2002) - 29: Piccinelli & Prosdocimi are the original describers of Artemia persimilis in 1968 so parentheses are not needed. - Piccinelli, M. & T. Prosdocimi. 1968. Descrizione tassonomica delle due species Artemia salina L. e. Artemia persimilis n.sp. Genetica, 102: 113-118. - 30: The proper name is: Artemia persimilis Piccinelli & Prosdocimi, 1968 - 31: Cai is original describer of Artemia sinica in 1989 from China so parentheses are not needed. -Cai, Y. 1989. New Artemia sibling species from PR China. Artemia Newslett., 11: 40-41. - 32: Yaneng is the first name of Cai; but sometimes Artemia sinica is cited and referred by Yaneng which it will be false. - 33: The proper name is: Artemia sinica Cai, 1989 - 34, 35: Artemia sinica had been described by Cai and Zhou et al. has been introduced as two subspecies. New subspecies must be expressed as: Artemia sinica sinica Cai, 1989, because Zhou et al., 2003 has done nothing but change the rank. - 36, 37: Abatzopoulos et al. have introduced Artemia tibetiana in 1998 from Tibet so use of parentheses around author name and date won't be true status. Its right status only will be: Artemia tibetiana Abatzopoulos et al., 1998 or Artemia tibetiana Abatzopoulos, Zhang & Sorgeloos, 1998 (See also Recommendation 51C; ICZN, 2000) -Abatzopoulos, T.J., B. Zhang & P. Sorgeloos. 1998. International study on Artemia: 59. Artemia tibetiana: preliminary characterization of a new Artemia species found in Tibet (People's Republic of China). Int. J.Salt Lake Res., 7: 41-44. - 38, 39: Abatzopoulos et al. (1998) described Artemia tibetiana and later Zhou et al. (2003) described the subspecies Artemia sinica tibetiana. New subspecies must be expressed: Artemia sinica tibetiana Abatzopoulos et al., 1998 or Artemia sinica tibetiana Abatzopoulos, Zhang & Sorgeloos, 1998. Because Zhou et al., 2003 has only changed the rank (See also Recommendation 51C; ICZN, 2000).
The genus Artemia: true and false descriptions
505
and A. monica. Artemia monica, from Mono Lake, cannot be crossed with A. franciscana because of the inability of the two species to tolerate the same water ionic composition (Mono Lake has a mix of Cl-, SO42and CO3- ions). A. monica is therefore thought to be effectively debarred from exchanging gene with A. franciscana so these two species are known as two different "biological species" (Clark & Bowen, 1976). According to others (Abreu-Grobois & Beardmore, 1982; Triantaphyllidis et al., 1998), A. monica may be ecologically separated from A. franciscana, but the genetic distance between these two taxa is less than the distance between other Artemia taxa; therefore they can be described as sibling species. Furthermore, there are no taxonomic identification keys for the genus due to a lack of reliable morphological characters, so different methods have been used for species characterization. The most relevant methods are comparison of biometric characteristics, electrophoretic patterns of different allozymes, cross-fertility tests and microscopic survey of the morphology such as frontal knob and gonopod (Abreu-Grobois & Beardmore, 1982; Mura, 1990; Hontoria & Amat, 1992; Triantaphyllidis et al., 1997; De los Ros & Ziga, 2000; Torrentera & Belk, 2002; De los Ros & Asem, 2008). Seeing that Artemia was an economically important species this has led to a decline of basic studies on this taxon, with wide use of Artemia salina as a trade name. There are numerous published data on biochemical, mutational, toxicological and others aspects of Artemia, all using the name Artemia salina for any population in this genus (AbreuGrobois & Beardmore, 1982; Gajardo et al., 2002). As a result, the brine shrimp Artemia is used in many aquaculture studies and for experimental models but its basic taxonomy is not considered by many authors resulting in taxonomical confusion (Table 1), with the mistakes and respective corrections about systematic nomenclature. ACKNOWLEDGEMENTS Dr. D. Christopher Rogers (EcoAnalysts Inc., California, U.S.A.) is thanked for the scientific comments and English text. REFERENCES
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Received: 27 October 2009; Accepted: 17 August 2010
Boeckella gracilis in Araucania region, Chile
507
Short Communication
An update of the distribution of Boeckella gracilis (Daday, 1902) (Crustacea, Copepoda) in the Araucania region (38S), Chile, and a null model for understanding its species associations in its habitat
1
Patricio De los Ros-Escalante1, Eriko Carreo2, Enrique Hauenstein1 & Marcela Vega1 Escuela de Ciencias Ambientales, Facultad de Recursos Naturales, Universidad Catlica de Temuco, Chile 2 Escuela de Acuicultura, Facultad de Recursos Naturales, Universidad Catlica de Temuco, Chile
ABSTRACT. The crustacean zooplankton of Chilean inland waters are characterized by abundant calanoid copepods, mainly from the genus Boeckella. The present study aims to update the distribution of Boeckella gracilis in the inland waters of the Araucania region (38-39S) and to use null model analysis to understand the B. gracilis species associations. In the literature for Chile, this species is reported to be found in one northern lake and in three lakes of northern Patagonia. These findings are complemented by reports of this species for coastal and mountain ponds and mountain lakes of the Araucania region. These results agree with descriptions of this species for South American inland waters. The results of the null model analysis reveal factors regulating the species associations, whether comparing all the inhabitats or the guild structure, although some simulations show the opposite situation due to the presence of repeated species at many sites. Keywords: Boeckella, zooplankton, null model, Patagonia, Chile.
Actualizacin de la distribucin de Boeckella gracilis (Daday, 1902) (Crustacea, Copepoda) en la region de la Araucana (38S), Chile, y un modelo nulo para comprender sus asociaciones especficas en su hbitat
RESUMEN. Los crustceos zooplanctnicos en aguas continentales chilenas estn caracterizados por la abundancia de coppodos calanoideos, principalmente del gnero Boeckella. El objetivo del presente trabajo es actualizar la distribucin de esta especie en aguas continentales de la regin de la Araucana (38-39S), y el uso de modelos nulos para comprender sus especies asociadas. Las descripciones de la literatura indican que en Chile esta especie est en un lago del norte, y tres lagos en el norte de la Patagonia. Estos resultados estn complementados con reportes de esta especie en pozas costeras, pozas y lagos de montaa en la regin de la Araucana. Estos resultados concuerdan con las descripciones de esta especie para aguas continentales Sudamericanas. Los resultados del anlisis de modelos nulos revelan que las asociaciones de especies tuvieron factores reguladores, ya sea comparando todos los habitantes y como estructura de gremios, aunque en algunas simulaciones se observ una situacin opuesta, esto se debi a la presencia de especies repetidas en muchos sitios. Palabras clave: Boeckella, zooplancton, modelos nulos, Patagonia, Chile.
Corresponding author: Patricio De los Ros (prios@uct.cl)
Calanoid copepods are dominant in the zooplankton assemblages of Chilean inland waters due mainly to the oligotrophy of their habitats (Soto & Ziga, 1991; De los Ros & Soto, 2006) but also to their high conductivity (Soto & De los Ros, 2006). The calanoid copepods are represented by the genera Boeckella,
Parabroteas, and Tumeodiaptomus (Soto & Ziga, 1991). Boeckella is the most widespread, with 11 species living throughout continental Chile (Bayly, 1992; Menu-Marque et al., 2000). One of the species reported for Chilean inland waters is B. gracilis (Daday, 1902). Widespread in South American inland
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waters, this species is found mainly in tropical zones and from the eastern Andes Mountains to the Argentinean Patagonia (43S; Menu-Marque et al., 2000; Trochine et al., 2008). For Chilean inland waters, B. gracilis was reported at five sites: one in northern Chile (18S) and the other four in northern Patagonia (38-41S). Unfortunately, there are no more reports of this species in Chilean inland waters. Nevertheless, unpublished data offer preliminary descriptions of the presence of this species in mountain lakes at 38-39S. Although no additional reports of this species have been made (Villalobos, 2006), its presence in northern Patagonian inland waters has been proposed. The present study aims to update the distribution of B. gracilis and its associated species and to interpret its species associations using null model analysis. The present review of the geographical distribution of B. gracilis includes the literature describing B. gracilis for Chilean inland waters (Brehm, 1937; Loefler, 1961; Ziga & Domnguez, 1978; Andrew et al., 1989) as well as recent findings (De los Ros et al., 2007; De los Ros & Roa, 2010) and field studies of the inland waters of the Araucania region, southern Chile (38S). These studies were done between September 2008 and September 2009 in two settings. The first, Marimenuco, is a mountain plain that has the following macrophyte species: Isoetes savatieri, Anagallis alternifolia, Aster vahlii, Gratiola peruviana, Carex decidua, C. macloviana, Juncus imbricatus, and J. procerus; and the second, Puaucho, is a coastal dune area with macrophyte species found in salt marshes: Selliera radicans, Distichlis spicata, Juncus articus, Scirpus americanus, S. olneyi, and Rumex cuneifolius. The specimens were collected and fixed with absolute ethanol, then identified with specialized literature (Araya & Ziga, 1985; Reid, 1985; Bayly, 1992; Gonzlez, 2003). An absence-presence matrix was used for the species association analysis implemented to test the hypothesis that the reported species are not randomly associated. For this, we used the C score index (Stone & Roberts, 1990), which determines cooccurrence based on presence/absence (1/2) matrices for given zooplankton species in the sample. Following Gotelli (2000) and Tiho & Johens (2007), the presence/absence matrix was analysed as follows. (a) Fixed-fixed: In this algorithm, the row and the column sums of the original matrix are preserved. Thus, each random community contains the same number of species as the original community (fixed column), and each species occurs with the same frequency as in the original community (fixed row). This algorithm is not prone to type-I errors (falsely
rejecting the null hypothesis) and has good power for detecting non-randomness (Gotelli, 2000, 2001; Tiho & Johens, 2006). (b) Fixed-equiprobable: In this simulation, the row sums are fixed, but the columns are treated as equiprobable. This null model treats all the samples (columns) as equally suitable for all species (Tiho & Johens, 2006; Gotelli, 2000). (c) Fixed-proportional: In this algorithm, the totals for species occurrence are maintained as in the original community, and the probability that a species will occur in a sample (= column) is proportional to the column total for that sample (Gotelli, 2000; Tiho & Johens, 2006; Tondoh, 2007). Ecosim software was used for all these analyses (Gotelli & Entsminger, 2009). Our review of the geographical distribution showed that, prior to the recent field studies, B. gracilis had been reported in the literature at the following sites: Chungara Lake (1815S, 6910W) (Andrew et al., 1989); Riihue Lake (3950S, 7219W) (Ziga & Domnguez, 1978); Calbuco Lagoon (4116S, 7232W) (Lffler, 1961); and Mausa (4127S, 7258W) (Brehm, 1937). More recent literature and findings have revealed the presence of this species in Cai Park at the ponds Del Risco, Negrita, Escondida, De los Patos, Negra, and Vaca Hundida (3915S, 7942W) as well as Los Pastos and Seca (3915S, 7943W) (De los Ros & Roa, 2010). In Huerquehue National Park, B. gracilis was also found in Verde I Lake (3910S, 7143W), Los Patos Pond (3910S, 7142W) (De los Ros et al., 2007), and Tinquilco Lake (3910S, 7143W) (De los Ros et al., 2007). In Conguillo National Park, this species was observed in Verde II Lagoon (3840S, 7137W) (De los Ros et al., present study; collected in March 2007). Moreover, specimens have been reported from shallow pools in the coastal dunes of Puaucho Beach (3857S, 7319-7320W) (De los Ros, et al., present study, collected in September 2009) and the ponds of the Marimenuco mountain plain (3840S, 7105W) (De los Ros et al., present study, collected in September 2008). These results revealed the existence of B. gracilis in small mountain lakes (e.g., Captren, Tinquilco, and Verde II), where it can coexist with cladocerans such as Ceriodaphnia dubia and Neobosmina chilensis (Table 1). B. gracilis can also inhabit permanent shallow mountain ponds (e.g., Cai Park), coexisting with species such as Daphnia pulex, C. dubia, Diaphanosoma chilense, Chydorus sphaericus, Mesocyclops longisetus, and Hyalella araucana (Table 1). Ephemeral shallow mountain ponds (e.g.,
Table 1. Geographical location and species reported for studied sites. Tabla 1. Localizacin geogrfica y especies registradas en los sitios estudiados. Verde II Mountain lake 3840S, 7137W 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 3840S, 7105W 3840S, 7105W 3857S, 7320W 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 Mountain pool Mountain pool Coastal pool Coastal pool 3857S, 7319W Marimenuco 1 Marimenuco 2 Puaucho 1 Puaucho 2 Puaucho 3 Coastal pool 3857S, 7319W 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0
Daphnia pulex
Ceriodaphnia dubia
Scapholeberis exspinifera
Simocephalus serrulatus
Diaphanosoma chilense Eubosmina hagmanni Alona guttata Chydorus sphaericus Branchinecta Boeckella gracilis Mesocyclops longisetus Ostracoda Hyalella araucana
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Puaucho 4
Puaucho 5
Puaucho 6
Puaucho 7
Los Patos
Tinquilco
Daphnia pulex Ceriodaphnia dubia Scapholeberis exspinifera Simocephalus serrulatus Diaphanosoma chilense Eubosmina hagmanni Alona guttata Chydorus sphaericus Branchinecta Boeckella gracilis Mesocyclops longisetus Ostracoda Hyalella araucana
Coastal pool 3857S, 7319W 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Coastal pool 3857S, 7319W 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0
Coastal pool 3857S, 7319W 0 1 0 0 0 0 1 0 1 1 0 0 0
Coastal pool 3857S, 7319W 0 1 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0
Mountain pond 3910S, 7142W 0 0 1 1 0 0 0 0 0 1 1 0 0
Mountain lake 3910S, 7143W 1 1 0 0 0 1 0 0 0 1 1 0 0
De los Patos 3915S, 7142W Mountain lake 1 0 0 0 1 0 0 0 0 1 1 0 0 1 1 0 0 1 0 0 1 0 1 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 1 1 0 0 3915S, 7142W Mountain lake 3915S, 7142W Mountain lake
Escondida
Seca
Negra 3915S, 7142W Mountain lake 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1
Bella 3915S, 7142W Mountain lake 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0
Los Pastos 3915S, 7142W Mountain pond 0 1 0 0 1 0 0 0 0 1 1 0 0
Vaca Hundida 3915S, 7142W Mountain lake 1 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Daphnia pulex Ceriodaphnia dubia Scapholeberis exspinifera Simocephalus serrulatus Diaphanosoma chilense Eubosmina hagmanni Alona guttata Chydorus sphaericus Branchinecta Boeckella gracilis Mesocyclops longisetus Ostracoda Hyalella araucana
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Los Patos and Marimenuco) constitute a third type of habitat in which B. gracilis coexists with Mesocyclops longisetus, Simocephalus serrulatus, Scapholeberis exspinifera, and Hyalella araucana (Table 1) in the first case and with ostracods in the second (Table 1). Finally, the fourth group, ephemeral shallow pools in a sandy dune area (Puaucho Beach), was practically exceptional, with B. gracilis coexisting with C. dubia and Chydoridae (Table 1). The results of the null model analysis for co-occurrence revealed the existence of regulatory factors in two of the three simulations (Table 2). The lack of regulatory factors in the third simulation (fixed-equiprobable) was due to the high incidence of repeated species at many of the studied sites (Table 1). The present study contributes knowledge about the distribution of this species in continental Chilean territory. Although findings of juvenile copepods that probably belong to B. gracilis indicate that this species may be distributed in other mountain lakes and ponds of northern and central Patagonia, it was not possible to confirm the presence of this species in, for example, the lakes of Puyehue and Alerce Andino National Parks (De los Ros, unpublished data). Given this and the numerous mountain lakes of northern and central Patagonia (Steinhart et al., 2002), it is likely that B. gracilis inhabits a wide gradient of mountain lakes between 38 and 42S, similar to descriptions for Argentinean inland waters (Menu-Marque et al., 2000). One exception was the presence of this species in the shallow ephemeral pools of the Puaucho Beach dunes, although early reports from around Calbuco (Lffler, 1961) and Puerto Montt (Brehm, 1937) indicate that this species may be found in coastal lagoons. The present study helps us understand this species distribution in Chilean inland waters, but more studies are needed to understand the ecological processes of these habitats. The null model analysis revealed that the species associations of B. gracilis are not random. Rather, regulatory factors exist that explain these associations. Both random and regulatory factors occur in species
associations when using fixed-proportional simulation due to the recurrence of a few species at many of the study sites, coinciding with similar results for central and southern Patagonian inland waters (De los Ros, 2008; De los Ros et al., 2008a, 2008b; De los Ros & Soto, 2009). These results agree with theoretical ecological studies based on observations made in terrestrial ecosystems (Ribas & Schoereder, 2002; Tondoh, 2006; Franca & Araujo, 2007; Sanders et al., 2007; Tiho & Johens, 2007). Nevertheless, in spite of the existence of regulatory factors (e.g., trophic status), it was possible to detect random species associations (De los Ros & Roa, 2010). In this scenario of a potential role of trophic status, dominance by calanoids and a low number of species are associated with oligotrophic water bodies, corresponding to descriptions of many kinds of Patagonian lakes, such as those in Cai park at 38S (De los Ros & Roa, 2010) and Torres del Paine National Park (De los Ros & Soto, 2009). The species assemblages for oligotrophic waters included calanoid copepods and small cladocerans, mainly Eubosmina hagmanni, whereas for mesotrophic waters, the calanoids decreased in abundance and coexisted with other cladocerans, mainly of the genera Daphnia, Ceriodaphnia, and Chydorus (De los Ros & Soto, 2009). These results resemble the observations of the present study (Table 1). Similar results about oligotrophy and its association with a low number of species and elevated levels of calanoid copepods have been reported for Argentinean Patagonian lakes (Modenutti et al., 1998) and New Zealand lakes and ponds (Jeppensen et al., 1997, 2000). Given this information, more ecological studies are necessary because the regulatory factors of the ephemeral pools probably include the combined effects of trophic status and conductivity, specifically in ephemeral coastal (e.g., Puaucho) and mountain (e.g,. Marimenuco) pools, whereas in mountain lakes (e.g., Tinquilco), the trophic status would likely fulfill this role.
Table 2. Results of null model analysis for studied sites. P < 0.05 denotes the presence of non-random factors as regulators of species associations. Tabla 2. Resultados del anlisis de modelo nulo para los sitios estudiados. P < 0.05 denota la presencia de factores no aleatorios como reguladores de las asociaciones de especies. Observed index Fixed-Fixed Fixed-Proportional Fixed-Equiprobable 8.106 8.106 8.106 Mean index 7.695 6.348 7.259 Standard effect size 2.241 2.361 1.377 P 0.023 0.005 0.074
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ACKNOWLEDGEMENTS The present study was financed by the projects DGIUCT-2005-04-11 and DGI-CDA 2007-01. The authors also recognize the support of the Schools of Aquaculture and Environmental Sciences at the Catholic University of Temuco, Temuco, Chile. REFERENCES
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Received: 27 October 2009; Accepted: 23 August 2010

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Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3): 302-328, 2010 DOI: 10.3856/vol38-issue3-fulltext-1

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Received: 17 November 2006; Accepted: 13 Jun 2010

Lat. Am. J. Aquat. Res., 38(3): 329-376, 2010 DOI: 10.3856/vol38-issue3-fulltext-2

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