Seminario 15 - FIJACIN DE NITRGENO ATMOSFRICO: NODULACIONES EN LEGUMINOSAS

Marta Avils Arriaga, Cristina Barranco Cabanas, Mario Daz Muoz y Celia Fernndez Mndez

Introduccin
El nitrgeno (N) es uno de los elementos ms abundantes en la naturaleza. Se encuentra distribuido en tres principales reservorios: el atmosfrico, donde constituye alrededor del 78%, el suelo, y el nitrgeno contenido en la biomasa. Las complejas relaciones que se establecen entre estos tres reservorios constituyen el ciclo del nitrgeno. El nitrgeno que se encuentra en la litosfera supone el mayor depsito de este elemento, pero tiene una participacin muy baja en el ciclo del nitrgeno de la biosfera. La mayor parte del nitrgeno necesario para el crecimiento de las plantas proviene en ltimo trmino de la atmsfera. El nitrgeno molecular o dinitrgeno (N2), es inerte, pero puede reaccionar con otros compuestos y convertirse en productos asimilables por las plantas y otros organismos. A este proceso de combinacin del nitrgeno con oxgeno o hidrgeno para dar xidos o amonio que pueden ser incorporados a la biosfera se le conoce como fijacin del nitrgeno. Se necesita una gran cantidad de energa para romper la unin de los dos tomos de nitrgeno y para combinarlos con otros elementos como el carbono y el oxgeno. La cantidad de nitrgeno fijado en la naturaleza es de unas 230 x 106 Tm por ao. De esa cantidad: Un 13% aproximadamente es fijado de forma abitica por oxidacin del N2 a cido ntrico en presencia de oxgeno y vapor de agua, lo cual es desencadenado por las descargas elctricas de las tormentas, por lo que se tratara de una fijacin elctrica. A dems, debemos considerar otro tipo de fijacin abitica llamada fijacin industrial, comprende el procedimiento de Haber-Bosch para la produccin de fertilizantes nitrogenados; en este, el N2 es reducido a amonio por el H2 a temperaturas y presiones muy elevadas , conlleva un gran gasto energtico y un gasto econmico considerable, a la par que constituye un riesgo potencial de contaminacin y eutrofizacin (enriquecimiento en nutrientes de un ecosistema) de las aguas dulces por lixiviacin del nitrato de los suelos El 87% restante es fijado por microorganismos, lo que se conoce como fijacin biolgica del N2. Representa una alternativa econmica y ecolgica frente a la fijacin industrial. Tambin desempea un papel importante en cuanto a la economa del nitrgeno en la prctica agrcola, ya que la cantidad de nitrgeno disponible en la mayora de suelos es baja y en la actualidad no

puede ser suplementada en todo el mundo por la produccin de fertilizantes. El nitrgeno es un importante constituyente de los tejidos vegetales, tan slo el C, el H y el O son ms abundantes que l en las plantas. Por lo tanto, se trata de un macroelemento y forma parte de numerosas biomolculas de las plantas, como protenas, alcaloides y cidos nucleicos. El nitrgeno junto con el dficit hdrico constituyen los principales factores limitantes de la produccin agrcola, ya que los suelos suelen ser ms deficientes en nitrgeno que en cualquier otro elemento, lo que hace clave la incorporacin de este nutriente mineral. El nitrgeno puede ser obtenido por las plantas por absorcin del suelo en forma de nitrato y amonio, o bien por reduccin del nitrgeno atmosfrico. Aunque el nitrgeno molecular presente en la atmsfera constituya el mayor de los tres reservorios, slo ciertos procariotas son capaces de fijar y asimilar dicha forma de nitrgeno. Estos procariotas pueden encontrarse en estado libre o en asociacin con algunas plantas, pero principalmente este ltimo estado es el que nos interesa en el presente seminario.

Organismos fijadores de nitrgeno

Algunas bacterias pueden convertir el nitrgeno atmosfrico en amonio. La mayora de estos procariotas viven libremente en el suelo. Unos pocos forman asociaciones simbiticas con plantas superiores, en las que el procariota aporta a la planta hospedadora nitrgeno fijado y lo intercambia por otros nutrientes y carbohidratos. Dichas simbiosis tienen lugar en los ndulos que se forman en las races de la planta y que contienen las bacterias fijadoras de nitrgeno. El espectro de organismos diazotrofos o fijadores de N2 es muy amplio, hasta el punto de que stos pueden encontrarse en casi cualquier hbitat. FIJADORES EN SIMBIOSIS Nodulaciones. Es el tipo ms comn de simbiosis y se produce entre los miembros de la familia Leguminosae y las bacterias del suelo del gnero Azorhizobium, Bradyrhizobium, Photorhizobium, Rhizobium y Sinorhizobium. Trebol o guisante. Se denominan rizobios. Se ha examinado la capacidad para nodular de un 57% de los gneros de leguminosas. Los rizobios: Morfologa normalmente bacilar y no son formadores de esporas. Son mviles por la presencia de un flagelo polar o subpolar, o de dos a seis flagelos peritricos.

Las colonias tienen un aspecto mucilaginoso debido a la presencia de polisacridos extracelulares. Son aerobios, gramnegativos y pueden utilizar una gran variedad de azcares como fuente de C. Los rizobios viven como saprfitos en el suelo, donde compiten con bacterias quimiohetertrofas. Su densidad media de poblacin en tierras de barbecho se sita entre clulas por gramo de suelo. Su supervivencia parece asociada a la condicin de poder utilizar compuestos orgnicos presentes en muy baja concentracin. La multiplicacin de los rizobios en la rizosfera es un proceso que antecede al de la propia infeccin. En general, la rizosfera es colonizada por una amplia gama de microorganismos. Sin embargo, en algunos casos, la composicin qumica de los exudados de la raz puede condicionar cierta selectividad de las bacterias. Este es el caso de la secrecin de homoserina por la races de guisante, ya que este aminocido es una excelente fuente de C y N para los rizobios.

- El gnero Rhizobium Forma ndulos en leguminosas originarias de climas templados. Crece rpidamente en medios de cultivo, con acidificacin de los mismos. Su especificidad de husped es bastante estricta. Los genes relacionados localizados en plsmidos. con su fijacin se encuentran

- Bradyrhizobium Forma ndulos en simbiosis con plantas de origen tropical y subtropical. Son bacterias de crecimiento alcalinizacin del medio. generalmente lento, producen

Su especificidad por la planta husped es menos estricta. Los genes relacionados con la simbiosis estn localizados en el cromosoma. Se encuentra muy alejado taxonmicamente del resto de los rizobios.

- Tambin hay otros gneros como Mesorhizobium, Sinorhizobium y Azorhizobium. La fijacin de especializadas. nitrgeno se produce en estructuras

La asociacin simbitica de plantas con procariotas fijadores de nitrgeno tiene lugar en los ndulos, unos rganos especiales de la planta hospedadora que encierra a la bacteria fijadora de nitrgeno. En el caso de las leguminosas, la bacteria fijadora de nitrgeno induce la formacin de ndulos en las races de la planta. Las leguminosas regulan la permeabilidad gaseosa de sus ndulos, manteniendo un nivel de oxgeno en sus ndulos que permite la respiracin, pero suficientemente bajo como para que no se produzca la inactivacin de la nitrogenasa. La permeabilidad gaseosa aumenta con la luz y disminuye en condiciones de sequa o exposicin de nitrato. Los ndulos contienen una protena hemo que se une al oxgeno, la leghemoglobina. La leghemoglobina est presente en el citoplasma de las clulas infectadas del ndulo en altas concentraciones, dando a los ndulos un color rosa. La parte globina de la leghemoglobina es producida por la clula husped en respuesta a la infeccin por la bacteria y la parte hemo es producida por la bacteria simbionte. La leghemoglobina tiene una gran afinidad por el oxgeno, unas diez veces mayor que la cadena de la hemoglobina humana. Almacena suficiente oxgeno como para permitir la respiracin en el ndulo durante unos pocos segundos.

Actinorrizas. Se produce entre algunas especies vegetales leosas como los rboles aliso y las bacterias del suelo del gnero Frankia. Es un actinomiceto que forma asociaciones simbiticas con plantas de ocho familias de angiospermas no leguminosas. Arbustos o rboles en suelos pobres en N o en climas adversos. stas pueden plantarse dispersas para mejorar su produccin. El proceso de infeccin de la raz se da con la modificacin de la misma, producindose su ramificacin. Desarrollan vesculas en los extremos de las hifas con paredes que poseen lpidos que limitan el paso de O2. Las paredes de las clulas vegetales que las albergan tambin sufren cambios que tienden a impermeabilizarlas, mediante deposicin de lignina o suberina, entre otras. Otras simbiosis. La angiosperma Gunnera se asocia con las cianobacterias Nostoc. Esta cianobacteria tambin puede estar asociada a hongos formando lquenes, a brifitos y a gimnospermas. Un pequeo helecho de agua Azolla tambin se asocia con otra cianobacteria del gnero Anabaena, la cual se caracteriza por asociarse con pteridfitos.

El establecimiento intercambio de seales.

de

la

simbiosis

requiere

un

La simbiosis entre leguminosas y Rhizobium no es obligatoria. Las plntulas de leguminosas germinan sin ninguna asociacin con rizobio y pueden permanecer sin asociarse durante todo su ciclo vital. Los rizobios tambin existen como organismos fijadores de vida libre. En condiciones limitantes de nitrgeno, sin embargo, los simbiontes se buscan uno al otro a travs de intercambio de seales. La sealizacin, el posterior proceso de infeccin y el desarrollo de los ndulos fijadores de nitrgeno implica genes especficos tanto en el hospedador como en el microsimbionte. Los genes vegetales especficos para formar ndulos se llaman genes NOD y codifican nodulinas. Los genes de los rizobios que participan en la formacin del ndulo se denominan genes de nodulacin (nod). Los genes nod se clasifican en genes nod comunes y genes nod especficos del hospedador. Los genes nod comunes, nodA nodB y nodC, se encuentran en todas las especies de rizobio; los genes especficos del husped, como nodP, nodQ y nodH; o nodF, nodE y nodL, son diferentes entre las distintas especies de rizobio y determinan el rango del hospedaje. Slo uno de los genes nod, el gen regulador nodD, se expresa constitutivamente y su producto proteico NodD regula la transcripcin de los dems genes nod. La primera etapa en la formacin de la relacin simbitica entre la bacteria fijadora de nitrgeno y su husped. Es la migracin de la bacteria hacia las races de la planta husped. Esta migracin es una respuesta quimiotctica mediada por atrayentes qumicos de la planta, especialmente flavonoides. Estos atrayentes activan la protena NodD de los rizobios, que entonces induce la transcripcin de los genes nod. La regin promotora de los genes nod, excepto el de nodD, contiene una secuencia altamente conservada llamada caja nod. La unin de NodD activado a la caja nod induce la transpcripcin de los otros genes nod. Los factores Nod producidos por la bacteria actan seales para la simbiosis. Los genes nod activados por NodD codifican las protenas de nodulacin, la mayora de las cuales estn implicadas en la biosntesis de los factores Nod. Los factores Nod son lipoquitina oligosacridos, que son molculas de sealizacin. Todos presentan una quitina (14) unida a la N-acetil-Dglucosamina (cuya longitud vara de 3 a 6 unidades de azcares) y una cadena de cido graso en la posicin C-2 del azcar no reductor. Tres de los genes nod comunes (nodA nodB y nodC) codifican los enzimas NodA, NodB y NodC, respectivamente, que son necesarios para la sntesis de esta estructura bsica: 1. NodA es una N-acetiltransferasa que cataliza la adicin de una cadena de cido graso. 2. NodB es una quitina oligosacrido desacetilasa que elimina el grupo acetilo del azcar no reductor terminal.

3. NodC es una quitina oligosacrido sintasa que une monmeros de Nacetil-D-glucosamina. Los genes nod especficos del hospedador, que varan entre las especies de rizobio, estn implicados en la modificacin de la cadena de cido graso o en la adicin de grupos importantes para determinar la especificidad del hospedador: - NodE y NodF determinan la longitud y el grado de saturacin de la cadena del cido graso. - otros enzimas, como NodI, influyen en la especificidad del husped de los factores Nod a travs de la adicin de sustituciones especficas en los azcares reductores y no reductores del esqueleto de quitina. Una leguminosa hospedadora slo responde a factores Nod especficos. Los receptores de la leguminosa para los factores Nod parecen ser lectinas especiales (protenas de unin a azcares) producidas en los pelos radicales. Los factores Nod activan esas lectinas, aumentando la hidrlisis de los puentes fosfoanhidro de los nuclesidos di- y trifosfato. Esta activacin directa de la lectina dirige a un rizobio particular a los huspedes apropiados y facilita el anclaje de los rizobio a las paredes celulares de un pelo radical. Durante los ltimos aos se han descrito varios tipos de procesos de infeccin: - uno de ellos es la entrada a travs de heridas, de manera que los microorganismos consiguen introducirse en el tejido radical a travs de un punto de emergencia de la raz lateral. - otro mecanismo de infeccin es el que se produce a travs del tejido epidrmico intacto, bastante comn en las especies arbreas. La formacin del ndulo.

Durante la formacin del ndulo radical ocurren dos procesos simultneamente: la infeccin y la organognesis del ndulo. Durante el proceso de infeccin, los rizobio que estn anclados a los pelos radicales liberan factores Nod que inducen una pronunciada curvatura de las clulas de los pelos radicales. Estos rizobios quedan atrapados en los pequeos compartimentos formados por la curvatura. La pared celular del pelo radical se degrada en estas regiones, tambin en respuesta a los factores Nod, por la secrecin de celulasas, permitiendo el acceso directo de las clulas bacterianas a la superficie exterior de la membrana plasmtica vegetal. El siguiente paso es la formacin de un tubo de infeccin, una extensin tubular de la membrana plasmtica producida por la fusin de las vesculas derivadas del aparato de Golgi en el sitio de infeccin. Este tubo crece en el extremo por la fusin de vesculas secretoras al final del tubo. Al mismo

tiempo, en el crtex radical, cerca del xilema, las clulas corticales se diferencian y empiezan a dividirse, formando un rea diferenciada en el crtex, llamada ndulo del primordio, a partir del cual se desarrolla el ndulo. Los diferentes compuestos de sealizacin, actuando tanto positiva como negativamente, controlan la posicin del ndulo del primordio. El nuclesido uridina difunde desde el cilindro vascular al crtex y estimula la divisin celular. El tubo de infeccin lleno de rizobios crece a lo largo del pelo radical y de las capas de clulas corticales, en direccin al ndulo del primordio. Cuando el tubo de infeccin alcanza las clulas especializadas del ndulo, el pice del tubo se funde con la membrana plasmtica de la clula husped, y se produce un proceso similar a la endocitosis. Se genera as dentro de estas clulas del ndulo unas vesculas con bacterias que se llamarn simbiosomas. Las bacterias continan las divisiones y a partir de una seal no determinada desde la planta, rpidamente, las bacterias cesan su divisin y empiezan a aumentar de tamao y a diferenciarse en orgnulos endosimbiticos fijadores de nitrgeno llamados bacteroides, que se rodean de una membrana de origen vegetal que es la llamada membrana peribacteroidal. El simbiosoma est constituido por uno o ms bacteroides rodeados de la membrana peribacteroidal, que les separa del citosol de las clulas infectadas. La membrana peribacteroidal, que tiene tres orgenes: - Parte de ella procede de la membrana del cordn de infeccin. - Otra parte es sintetizada por vesculas en el aparato de Golgi de clulas infectadas. - A partir del RE de la clula infectada. La membrana peribacteroidal es especfica porque regula el trnsito de sustancias que se intercambian entre la planta y la bacteria. Tambin hay unos transportadores especficos: protenas especializadas en transportar amonio (sacndolo del simbiosoma hasta la clula de la planta). Adems la planta le transfiere a la bacteria malato, por tanto, tiene que haber protenas que transporten malato. Cuando las bacterias estn dentro del simbiosoma se producen cambios tanto en bacterias como en clulas infectadas: - Las bacterias sufren cambios morfolgicos y adems inducen genes que codifican para la nitrogenasa. Otros genes que se expresan solo cuando la bacteria infecta a la planta, codifican citocromos oxidasas de la cadena de transporte de electrones. Los citocromos oxidasas tienen mucha afinidad por el oxigeno, hay que intentar que en el simbiosoma la bacteria pueda respirar, pero que no haya mucho oxigeno para que la nitrogenasa no se inhiba.

- Esta clula vegetal va a sintetizar una protena llamada Leghemoglobina que es un transportador de oxigeno, el poco oxigeno que llega a los ndulos es cogido por ella y lo transporta hasta la membrana peribacteroidal. Al final se formar un ndulo lleno de bacterias. En algunas leguminosas de clima templado (como los guisantes), los ndulos son alargados y cilndricos debido a la presencia de un ndulo meristemtico ndulos de crecimiento indeterminado, el tubo de infeccin alcanza las clulas cercanas al cilindro vascular; el proceso de infeccin contina a lo largo de la existencia del ndulo). Los ndulos de las leguminosas tropicales como la soja y los cacahuetes, carecen de un meristemo permanente y tienen forma esfrica ndulos de crecimiento determinado tan slo algunas clulas son infectadas por los cordones de infeccin; tanto las clulas como las bacterias (o mejor dicho, bacteroides) se dividen activamente hasta conformar el ndulo funcional. Las clulas que no resultan infectadas se denominan clulas intersticiales o parenquimticas. En los bacteroides los ndulos de crecimiento determinado es muy frecuente observar abundantes grnulos de poli--hidroxibutirato, que parece actuar como reservorio de C. La formacin de los primeros ndulos inhibe la formacin de los ndulos subsiguientes en un proceso tpico de retroalimentacin reguladora. Las respuestas autorreguladoras son sistmicas y requieren la presencia de la parte area. La escisin de los primeros ndulos posibilita la formacin de otros nuevos. En general, la posibilidad de iniciacin nodular se halla restringida a la regin donde se forman pelos radicales. El proceso de autorregulacin depende de la especie de leguminosa.

Fijacin biolgica del nitrgeno

Fijacin del nitrgeno atmosfrico a travs del complejo nitrogenasa rindiendo amonio. Compuesto por: Protena Fe y protena Mo-Fe. Transporte del amonio por amidas, ureidos o conversin a nitratos por nitrificacin. Absorcin del nitrato Es disminuida por bajas T, anaerobiosis y inhibidores de la respiracin. Requiere energa y una protena transportadora (permeasa) que es inducida por el nitrato.

Dos tipos de transporte: Uno saturable a [<1Mm] y otro operativo a [>1Mm], por lo que son una permeasa y un canal inico respectivamente. El transporte va acoplado a un simporte 2H/NO3- y el gradiente electroqumico se suple con una ATPasa que echa H fuera. ASIMILACIN DEL NITRATO REDUCCIN DE NITRATO A AMONIO El nitrato es reducido a nitrito por la nitrato reductasa gastando poder reductor.(NADH+H) El nitrito es reducido a amonio por la nitrito reductasa que requiere 6 ede la ferredoxina reducida. La nitrato reductasa esta formada por un grupo FAD, Hemo y MoCo. Y se encuentra en el citoplasma. La nitrito reductasa se encuentra en los cloroplastos o en plastidios. Y esta formada por un centro sulfoferrico y un sirohemo. REGULACIN Luz, nitrato, formas reducidas del nitrgeno y carbono. Luz, nitrato y carbono (productos de la fijacin del carbono) inducen la sntesis tanto de NR como de NiR. Al contrario que los nitrgenos reducidos como la glutamina o el glutamato que inhiben la sntesis. Por lo que se ve que metabolismo del carbono y del nitrgeno estn regulados entre s. Tambin la enzima NR es sensible a procesos de activacin/desactivacin a travs de luz/oscuridad, defosforilacin/fosforilacin respectivamente. ASIMILACIN DEL AMONIO Se produce amonio de 3 maneras: Reduccin del nitrgeno y fijacin del nitrgeno molecular- Fotorrespiracin con la conversin de glicina a serina con la liberacin de amonio.-Catabolismo de protenas. Este amonio es asimilado por la accin de la glutamina sintasa y la glutamato sintasa que constituyen el ciclo GS-GOGAT. 1 GS incorpora el amonio a una molcula de glutamato para formar glutamina con gasto de ATP 2 GOGAT transfiere el grupo amino de la glutamina al C-2 del 2oxoglutarato produciendo dos molculas de glutamato. Parte del nitrogeno asimilado en la glutamina puede utilizarse para la sntesis de aa y protenas o ser transportado como glutamina o asparragina o ureidos.

Glutamato deshidrogenasa: Desamina o sintetiza glutamato. Importante como ruta alternativa de la recuperacin del amonio. ASIMILACIN DEL NITROGENO PROCESO DEPENDIENTE Es un proceso dependiente de poder reductor, ATP y esqueletos carbonados. EL poder reductor y el ATP viene de las reacciones lumnicas de la fotosntesis o de la glucolisis y los esqueletos carbonados viene proporcionados por la oxidacin de carbohidratos que viene dada por la reduccin fotosinttica del carbono, por lo que ambos ciclos estn muy ligados. La sntesis neta de una molcula de glutamina o de asparragina requiera la reduccin y asimilacin de dos moleculas de nitrato y el aporte de una molcula de2 -oxoglutarato o de oxalacetato como esqueleto carbonado. Estos oxacidos viene del ciclo de los acidos tricarboxlicos.

Otros procesos de fijacin del N2

Bacterias fijadoras del nitrgeno de vida libre Las bacterias de vida libre fijadoras de nitrgeno pueden encontrarse en casi cualquier hbitat: suelos, aguas dulces y marinas, flora intestinal Pero a pesar de su abundancia y de que la fijacin que llevan a cabo es de gran importancia ecolgica, su contribucin a la fijacin biolgica es inferior al 25%. Aunque la nitrogenasa es muy sensible al O2, entre las bacterias de vida libre que fijan el nitrgeno podemos encontrar: - Aerobias como Azotobacter . La adaptacin de concentraciones crecientes de O2 se produce a dos niveles: Azotobacter a

Uno conocido como proteccin respiratoria que consiste en el cambio en el contenido de algunos citocromos que determina un incremento de la actividad respiratoria. Otro denominado proteccin conformacional que est basado en la formacin de un complejo inactivo, pero que es estable al oxgeno, entre las protenas de la nitrogenasa y una tercera ferrosulfoprotena. - Anaerobias facultativas. Aunque son capaces de vivir en condiciones aerobias y anaerobias generalmente solo fijan nitrgeno bajo condiciones anaerobias ya que carecen de sistemas para proteger la nitrogenasa del O2. Un ejemplo es el gnero Klebsiella. Otras pueden fijar el nitrgeno cuando

las concentraciones de O2 en el medio son bajas, es decir, en concidiones microaerobias como es el caso de Azospirillum. - Anaerobias. Pueden ser tanto fotosintticos, por ejemplo Rhodospirillum; como no fotosintticos que es el caso de Clostridium. Cianobacterias Las cianobacterias tambin son organismos fijadores de vida libre, entre ellas encontramos las que fijan N2 en condiciones aerbicas y microaerbicas. La fijacin de N2 por cianobacterias representa ms de un tercio del total de la fijacin biolgica. Las clulas vegetales de las cianobacterias llevan a cabo la fotosntesis oxignica de forma similar a las plantas. - Las fijadoras aerbicas contienen adems heterocistos que son clulas especializadas en las que se encuentra la nitrogenasa. Poseen una pared celular engrosada que contiene abundantes polisacridos y glicolpidos y que restringe la difusin de O2. Tambin poseen hidrogenasa pero carecen de fotosistema II, lo que da lugar a que mantengan las mnimas concentraciones intracelulares de O2. La diferecenciacin de heterocistos supone una reorganizacin del genoma que permite que el gen nifD sea funcional, mientras que en las clulas vegetativas este gen se encuentra dividido. Gracias a que los heterocistos tienen conexiones intercelulares con las clulas vegetativas adyacentes, estos pueden recibir disacridos de las clulas vegetativas y exportar a cambio el N2 fijado en forma de glutamina. Ejemplos de gneros de cianobacterias que posean heterocistos son Anabaena y Nostoc. - Las cianobacterias diazotrofas carentes de heterocistos fijan N2 slo en condiciones microarobicas, como el gnero Plectonema; o pueden hacerlo en aerobiosis pero separando temporalmente la fotosntesis, que tendra lugar durante el da, de la fijacin de nitrgeno que quedara relegada a la noche cuando la respiracin mantiene el nivel de O 2 bajo, haciendo que la nitrogenasa se mantenga activa y pudiendo esta utilizar la energa acumulada durante el periodo luminoso previo. Este ltimo es el caso de Gloeothece. La combinacin de fijacin biolgica de N2 y fotosntesis en las cianobacterias debi de ser crucial para desarrollo de la vida tal como existe en la Tierra. De hecho, se encontraron heterocistos en los primeros fsiles de organismos vivos. Actualmente, en los pases asiticos las cianobacterias suponen una manera importante de mantener un abastecimiento adecuado de nitrgeno en los suelos de los campos de arroz. Cuando estos campos estn inundados las cianobacterias fijan el nitrgeno aprovechndose de las condiciones anaerobias, pero cuando los campos se secan estas mueren, liberando el nitrgeno fijado al suelo.