MENDELIANA, 1995, 11 (1): 37-43 MENDDZ, ISSN 0325-223X La sistematica filogenética y los conceptos de especie* A. A. LANTERI Departamento Cientifico de Entomologia y LASBE, Facultad de Cienclas Naturales y Museo, Universidad Nacional de La Plata. Paseo de! Bosque s/n, 1900 La Plata, Argentina. Resumen El lérmino especie alude a una categoria de Ia jerarqula linneana, a los taxones de ran- go especifico y a las bioespecies que existen en la naturaleza més allé de la capacidad de los taxénomos para distinguirlas. De acuerdo con los principios de la Sistematica Fllogenética o Cladismo las bloespecies son linajes simples de poblaciones ancestro-des- cendientes que evolucionan separadamente de otros linajes y tlenen tendenclas y una historia propias. Algunos cladistas postulan que aquellas especies que no presentan ca- racteres derivados tinicos (autapomorifas) son dudosas; otros en cambio, son menos estrictos al respecto. Asimismo las especies de reproduccién sexual serfan de naturale- za diferente a las de reproduccién asexual 0 partenogenética. Los caracteres del ADN constituyen una herramienta de gran utilidad para resolver problemas relativos al reco- nocimiento de las especies biolégicas. Sin embargo, se debe advertir contra un excesivo teduccionismo, que llevaria a asignar la categoria especie a pequefios grupos monollléticos de organismos. Para evitar este problema se recomienda una estrecha colaboracién en- re sislemdticos que trabajan con evidencias morfolégicas y moleculares. Palabras clave: Especie, Sistemalica Filogenética SUMMARY: Phylogenetic systematics and species concepts The term species refers to a rank of the Linnean hiérarchy, to all taxa assigned to the species rank, and to groups of organisms that occur in nature beyond the human capacity to recognize them. According to the principles of the Phylogenetic Systematics or Cladistics, the biospecies are lineages of ancestral-descending populations, that evolve independently from other lineages, and have their own history. Some cladists propose that species lacking derived characters (aulapomorphies) are doubtful; on the contrary, other cladists are less strict in relation to the presence of autapomorphies. Species that exhibit sexual reproduction are different from those that reproduce asexually or parthenogenetically. DNA characters are very useful tools for the recognition of blospecies. It is necessary, however, to be aware about a reduccionist point of view, that would lead to assign species rank to every monophyletic group of organisms. In order to avoid this problem, it is important that morphological systematists and molecular biologists work together. Key words: Species, Phylogenotic Systematics. Cuando en taxonomfa nos referimos a la_ cionados: la categorla especie, los taxo- especie podemos aludir a tres conceptos nes especie y las bioespecies (Relg, diferentes aunque estrechamente rela- 1980): * Disertacion presentada on el Simposio "Definicién de especie. Aportes de la ciencia de los Insactos*, organizado por el Or. J. Cladera con motivo del XXIV Congreso Argentino de Genética, Posadas, Misiones, 10/1993. Recibide 7 de sept. de 1994 Rovisado 11 de abril de 1995 Aceptado 12 de abril de 1995 37MENDELIANA, 1995, 11 (1) — La categoria especie es un rango den- tro de la jerarquia linneana, por la cual se ri- gen los taxénomos para proponer sus clasili- caciones. La especie es la categoria obligato- tia menor 0 menos inclusiva de esta jerarquia. — Las especies en cuanto taxones son grupos de organismos que han sido des- criptos de acuerdo con distintos criterios y a los cuales se les ha asignado un nombre cientifico binominal. — Las bioespecies son grupos de organis- mos que se supone que existen en la natu- raleza mas alla de la capacidad de los taxénomos para reconocerlos. Algunas de las preguntas que los taxd- nomos se hacen con respecto a las bioes- pecies y los taxones de rango especifico son las siguientes: 1. yLa naturaleza de las especies es dife- rente a la naturaleza de los taxones de ran- go superior, como los géneros, las familias 0 los érdenes? 2. 4Cémo reconocer a las especies biolé- gicas? 3. 4Cual es la mejor definicién de espe- cle? 4. USon todas las especies equivalentes 0 hay diferentes tipos de especies? 5. Cémo contribuye la biologia molecular al reconocimiento de las especies biolégicas? La presente disertacién tiene por objeto dar respuesta a estas preguntas, en el mar- co de la escuela clasificatoria que predomi- na en el campo de la taxonomia desde la década del 80 (Lanteri, 1989), es decir la Sistematica Filogenética o Cladismo (Hennig, 1968; Eldredge y Cracraft, 1980; Nelson y Platnick, 1981; Wiley ef a/., 1991). Los prin- cipios fundamentales de ja Sistematica Filogenética son los siguientes (ver Fig. 1): — Existe un orden jerarquico en la natu- raleza, dado por la genealogia de los grupos de organismos. — Ese orden jerarquico se puede repre- sentar en los cladogramas (diagramas 38 Spl Sp2— Sp3 Spt SpS Fig. 1.— Cladograma de cinco especies (taxones terminales). Los guiones numerados representan caracteres derivados 0 apomortias: 1-7, sinapo- mortias (apomortias compartidas por dos o mas especies); 8-12, aulapomortias (apomoilias ex- clusivas de cada especie); 4, homoplasia (cardc- ter con evolucién paralela) arborescentes de relaciones genealdgicas) y debe expresarse fielmente en las clasificacio- nes biolégicas. — Los taxones de la clasificacin biolégi- ca deben ser monofilélicos, es decir, deben incluir al antecesor y todos sus descendien- tes. — Los grupos monofiléticos se reconocen por los caracteres derivados compartidos por sus miembros (sinapomortias). 1. La naturaleza de las especies es dile- rente a la naturaleza de los taxones de ran- go superior, como los géneros, las familias 0 los érdenes?De acuerdo con una concepcién realista, las bioespecies no son una mera sumatoria de organismos, sino una unidad o sistema supraorganismico (Reig, 1980). Algunos au- tores han propuesto que las especies son individuos (Ghiselin, 1975, 1981; Hull, 1976, 1978), pues los organismos que las compo- nen son partes y no miembros de ellas, y entré esas partes hay cohesi6n y continuidad. En las especies sexuales la cohesién esta dada por las interacciones reproductivas en- tre sus integrantes y en el caso de las espe- cies asexuales 0 partenogenéticas, la cohe- sién es el resultado de la homeostasis genética (las especies ponen a salvo un con- junto de genes bien adaptados). La continui- dad de las especies esta dada por la evolu- cién. La diferencia entre las especies y los taxones superiores se basa en que estos ul- timos tienen continuidad pero carecen de cohesidn, por esta causa algunos cladistas han postulado que no son individuos ni cla- ses, sino grupos histéricos (Wiley, 1981). Otros cladistas en cambio (Loevtrup, 1987; Patterson, 1978), dicen que la naturaleza de las especies y de los taxones de rango su- perior es similar, ya que en Ultima instancia los taxones superiores tuvieron su origen en una especie ancestral. Entre los taxénomos que no adhieren al cladismo predomina la idea de que las espe- cies son individuos o entes reales y que los taxones de rango superior son clases, o sea conceptos universales creados por la mente hunana (Mayr, 1963). 2. 4Cémo reconocer a las especies biold- gicas? Un taxénomo evolucionista, E. Mayr, men- cionaba que una tribu de aborigenes de Nue- va Guinea era capaz de reconocer 135 de las 137 especies taxondmicas de aves que ha- bitaban la isla. De esta manera Mayr (1969) quiso argumentar en favor de que las espe- cies existen en la naturaleza mas alld de la mente de los taxénomos y que pueden ser A. Lanteri identificadas por personas no adiestradas en una disciplina taxondémica. Sin embargo, a veces dislinguir especies no es una tarea tan sencilla y requiere estudios cientificos minu- ciosos. Por ejemplo, las especies gemelas o cripticas son indistinguibles por los caracte- res morfolégicos de los adultos y para su reconocimiento es preciso estudiar otros es- tados de su ciclo vital (huevos, larvas 0 pu- pas), tal es el caso de las especies del com- plejo de Anopheles maculipennis (mosquitos de la malaria) El Cladismo provee una metodologla que permite poner a prueba la existencla de las especies en cuanto linajes filogenéticos inde- pendientes, de acuerdo con una concepcin epistemolégica que postula la contrastacién de hipdtesis y la eleccién de aquellas que resulten mds simples o presenten menos contradicciones (Popper, 1983). Al comenzar el andlisis cladistico se parte de la hipolesis de que las especies elegidas como unidades terminales del cladograma existen en la rea- lidad, pero «a posteriori» del andlisis, aque- llas especies que no estan justificadas por caracteres derivados unicos (autapomorfias) se consideran dudosas (ver Fig. 1, especies 1y 3). Las especies dudosas 0 metaespecies (de Queiroz y Donoghue, 1988, 1990) podrian representar una poblacién o grupo de pobla- ciones primitivas, dentro de una especie mas amplia, e.g. en la figura 1 cabe suponer que la especie 1 es en realidad parte de una es- pecie mayor que incluye a las especies 1 y 2. Otra interpretacién posible es que ambas especies son reales, pero una de ellas adqui- rid novedades evolutivas con respecto al an- tecesor (Fig. 1, especie 2) y la otra perma- necié invariante (Fig. 1 especie 1) (Nixon y Wheeler, 1990; Wheeler y Nixon, 1990). Fi- nalmente, cabria esperar que el analisis de nuevos caracteres permitiera descubrir autapomorfias de las especies dudosas, que no se evidenciaban en estudios previos. Por ejemplo, la especie de gorgojo Aramigus tessellatus (Coleoptera: Curculionidae) no presenta aulapomorllas en sus caracteres 39morfolégicos, pero estudios de secuencias de ADN mitocondrial demuestran que tiene nu- merosas autapomorffas moleculares (B. B. Normark, com pers). 3, ¢Cual es la mejor definicién de espe- cle? Uno de los conceptos de especie mas conocidos es el concepto biolégico, segun el cual una especie es «tn grupo de poblacio- nes naturales genélicamente similares, interfértiles y aisladas reproductivamente de olros grupos andlogos» (Mayr, 1963, 1969). No obstante su gran difusion, este concepto presenta varias dificultades: 1, los organis- mos de reproduccién uniparental no estan contemplados en la definicién; 2, en algunos casos los mecanismos de aislamiento reproductivo entre las especies son incomple- tos; y 3. en la mayor parle de los casos los taxénomos desconocen si las especies en estudio estan aisladas reproductivamente y las separan sobre la base de un criterio de discontinuidad morfoldgica. Los taxonomos cladistas han criticado el argumento reproductivo en que se basa el concepto biolégico de especie y han propues- to otras definiciones de especie: — «Las especies son linajes simples de poblaciones ancestro-descendientes, que evolucionan separadamente de otros linajes y que tienen tendencias evolutivas y una his- toria propias» (concepto evolutivo; Wiley, 1978, modificado de Simpson, 1961). -— «Las especies son los grupos mo- nofiléticos menores o menos inclusivos» (concepto autapomérlico; de Queiroz y Donoghue, 1990). —. «Una especie es el menor grupo de poblaciones sexuales 0 linajes asexuales que se puede reconocer por una combinacién Unica de estados de caracteres» (concepto filogenético; Nixon y Wheeler, 1990). El concepto evolutivo de especie es poco operativo, es decir que brinda escasos ele- mentos para reconocer a las especies. El concepto autapomérfico es demasiado res- trictivo, pues de acuerdo con el mismo todas 40 las especies deberlan estar caracterizadas por aulapomorlias, es decir, ser grupos mono-filéticos (Cracraft, 1983; Donoghue, 1985; Mishler y Donoghue, 1982). Seguin el concepto filogenético, las especies pueden estar definidas por una combinacién unica de caracteres primitivos 0 plesiomortos, y el tér- mino monofilético debe aplicarse sdlo para los taxones de rango superior (Platnick, 1977; Ax, 1987). Este ultimo concepto es operati- vo y carece de las restricciones que impone el concepto autapomérlico. 4. {Son todas las especies equivalentes o hay diferentes tipos de especies? Las especies no serfan todas equivalentes sino que habria diferentes tipos de especies (Crisci, 1981). Por ejemplo, las especies de reproduccién sexual serian de naturaleza dis- tinta a las especies de reproduccién asexual © partenogenética (Brothers, 1985). En el caso de las espécies de reproduc- cién sexual, es posible hacer una distincién entre relaciones reproductivas entre los orga- nismos que componen la misma (relaciones tocogenéticas segiin Hennig, 1968) y relacio- nes ancestro-descendientes entre especies (relaciones filogenéticas, Hennig, /oc cit.) (ver Fig. 2). Las relaciones tocogenéticas produ- cen un patrén reticulado, en tanto que las relaciones filogenéticas se expresan en un patrén ramificado jerdrquico, que puede ser estudiado mediante métodos cladisticos Cuando se trabaja con especies asexuales 0 de reproduccién partenogenética obligatoria, en cambio, no se puede distinguir entre re- laciones tocogenéticas y relaciones filoge- néticas, pues cada organismo o clon que adquiere novedades evolutivas podria ser considerado como una especie independien- te Tomando en cuenta estas consideraciones tedricas, tradicionalmente se ha aceptado que si se realiza un analisis cladfstico de especies de reproduccién sexual, las unida- des menores a ser utilizadas como taxones terminales del cladograma son dichas espe-A.Lanteri oOo Relaciones Alogendiicas O tenia Fig. 2.— Esquema de relaciones tocogenéticas y filogenéticas (tomado de Hennig, 1968). cies. Por el contrario, el estudio de especies asexuales 0 uniparentales admite el uso de organismos o poblaciones como unidades terminales. No obstante estas prescripciones metodolégicas, recientemente dos autores (Vrana y Wheeler, 1992) han propuesto ulili- zar a los organismos como unidades de! ana- lisis cladistico, aun en el caso de especies de reproduccién sexual, debido a que los estudios de ADN permiten reconocer grupos monofiléticos por debajo del nivel de especie. 5. 2Cémo contribuye la biologia molecular al reconocimiento de las especies biolégicas y al estudio de su filogenia? La reconstruccién de filogenias de espe- cles sobre la base de caracteres morfolégicos se ve dificultada por el problema de la deter- minacién de las homologias de dichos carac- teres. La similitud homdloga, es decir aqué- lla debida al antecesor comun, muchas ve- ces se confunde con la similitud homoplds- tica, producto de paralelismos o convergen- clas (Fig. 1, caracter 4), y por ello se obtie- nen varios cladogramas o hipdtesis filogené- ticas alternativas para un mismo grupo de especies 0 taxones de rango superior. Cuan- do se trabaja en la reconstruccién de filogenias por medio de caracteres mole- culares, el numero de cladogramas alternati- vos es menor 0 se obtiene un solo cladogra- ma. Es decir, que los caracteres moleculares contribuyen a encontrar el cladograma que representa la hipdtesis filogenética mas sim- ple (con menos homoplasia) entre los taxo- nes en estudio, y complementa la evidencia morfoldgica. Por otra parte, el uso de caracteres moleculares ha suscitado nuevas controver- sias en el campo de la Sistematica, una de ellas referida al reconocimiento de grupos monofiléticos y la aplicacion de la categoria especie. La biologfa molecular permite reconocer linajes partenogenéticos en algunos casos poliploides; grupos monofiléticos de organis- mos de reproduccién sexual o asexual, ca- facterizados por secuencias particulares del ADN; 0 linajes de origen hibrido que se re- producen por partenogénesis obligatoria y no se diferencian morfolégicamente de sus es- pecies paternales (Cole, 1985). De acuerdo con los principios de la Sistemalica Filo- 4genética, estos linajes, que evolucionan inde- pendientemente de otros linajes y que estan caracterizados por aulapomorlias, po- drfan y/o deberfan ser tratados como espe- cies. Sin embargo, la asignacién de la cate- gorfa especie a grupos de organismos que el taxénomo no puede identificar por métodos corrlentes traerfa aparejada una gran conlu- sién, Para ilustrar este problema me referiré nuevamente a la especie de gorgojo Ara- migus tessellatus. Dicha especie presenta una gran variacién morfolégica, principalmen- te en sus caracteres morfométricos y de co- loracién, de allf que para la misma se ha- yan descripto seis morfotipos (Lanteri y Diaz, 1994). Mediante datos de secuencias de ADN mitocondrial analizados cladisticamente se demostré que A. tessellatus es una especie compleja con linajes partenogenéticos aisla- dos y poblaciones de reproduccién sexual. Algunos de esos linajes corresponden a los mortotipos descriptos por Lanteri y Diaz (1994) y otros son casi indistinguibles entre si y de las poblaciones de reproduccién sexual. Desde el punto de vista del tax6nomo cla- sico, resultarfa innecesario y poco practico dividir a A. tessellatus en numerosas espe- cies, en algunos casos no diferenciables morfolégicamente. Para el bidlogo molecular, en cambio, serfa util identificar tantos grupos monofiléticos como fuera posible, a fin de estudiar problemas evolutivos, por ejemplo la evolucién de los mecanismos reproductivos dentro de A. fessellatus. Como expresara Mayr (1963), en el caso de organismos asexuales 0 con partenogé- nesis obligatoria, la aplicacion de la catego- ria especie es arbitraria y deberia emplear- se sdlo cuando resulte de utilidad. En caso contrario, se correria el riesgo de caer en un excesivo reduccionismo y de tratar como especie a cada clon o grupo de organismos levemente diferentes. Cuando se trabaja con taxones de reproduccién sexual 0 grupos en los cuales coexisten poblaciones sexuales y 42 partenogenéticas, el término especie deberla emplearse atin con mayor prudencia, ya que ésta marca el Ifmite entre las relaciones totogenéticas y las relaciones filogenéticas. No obstante las controversias entre taxénomos que trabajan con evidencias morfolégicas y bi6logos moleculares, los es- tudios del ADN ofrecen grandes posibilida- des, no sélo para interpretar o resolver pro- blemas relativos a la clasificacién biolégica, sino ademas, para abordar estudios evoluti- vos y filogenéticos. La clave del éxito estaré en que taxénomos y bidlogos moleculares trabajen en forma coordinada. Como conclusién haré una sintesis de las respuestas dadas a cada uno de los interro- gantes planteados al comlenzo de esta diser- tacién: — De acuerdo con los principios de la Sis- tematica Filogenética o Cladismo, tanto las especies como los taxones de rango supe- rior existen en la naturaleza mas allé de la habilidad del taxénomo para reconocerlos. — El Cladismo provee una metodologfa que permite poner a prueba la existencia de las especies bioldgicas. Aquellas especies que no estan caracterizadas por autapo- morflas son especies dudosas. — No hay una definicién de especie que sea aceptada por todos los cladistas, no obs- lante, el concepto filogenético parece ser el mas operativo y menos restrictivo. — Las especies sexuales son fendmenos biolégicos diferentes de las especies asexua- les 0 con partenogénesis obligatoria. En las primeras es posible distinguir relaciones tocogenéticas (entre organismos) de relacio- nes filogenéticas (entre especies 0 taxones superiores); en las especies asexuales o uniparentales esa diferencia no existe. — El uso de caracteres del ADN, para el reconocimiento y el estudio de la filogenia de las especies, permite resolver problemas re- lativos a la clasificacién biolégica y problemas evolutivos. La mejor estrategia serfa analizar datos morfolégicos y moleculares en forma conjuntaAgradecimientos Agradezco a la Sociedad Argentina de Ge- nética por haberme brindado la oportunidad de participar en el simposio en el cual he presenta- do esta contribucién y a los doctores Maria M. Cigliano, Jorge V. Grisci y Juan J. Morrone por la lectura critica del manuscrito. Bibliografia Ax, P. U. 1987. The pylogenetic system. The systematization of living organisms on the basis of their phylogenesis. John Wiley and Sons, New York. Brothers, D. J. 1985. Species concepts, speciation, and higher taxa. In: E. S. Vrba (ed.). Species and speciation. Transvaal Museum Monograph No. 4, Transvaal Museum, Pretoria, South Africa, pp. 35-42. Cole, C. J. 1985. Taxonomy of parthenogenelic species ‘of hybrid origin. Syst. Zool. 34(3): 359-363. Gracraft, J. 1983. Species concepts and speciation analysis, Curr, Ornithol, 1: 159-187. Crisci, J. V. 1981. La especie: realidad y conceptos. 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