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Biociencia de los Alimentos 39 (2021) 100807

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Biociencia de los alimentos

página de inicio de la revista: www.elsevier.com/locate/fbio

Control de la producción de aminas biogénicas y el crecimiento bacteriano en

pescados y mariscos utilizando fitoquímicos como bioconservantes: una revisión
¨
Abderrahmane Houichera ,* , Abdelkader Bensid b , Joe Regenstein C
, Fatih Ozogul
d

a
Departamento de Ciencias Agrícolas, Facultad de Ciencias, Universidad Amar Telidji, Laghouat, 03000, Argelia
b
Facultad de Ciencias Naturales y de la Vida, Departamento de Agronomía, Universidad Ziane Achour, Djelfa, 17000, Argelia
C
Departamento de Ciencias de los Alimentos, Universidad de Cornell, Ithaca, NY, 14853­7201, EE. UU.
d
Departamento de Pesca y Tecnología de Procesamiento de Pescado, Facultad de Pesca, Universidad Cukurova, 01330, Balcali, Adana, Turquía

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Palabras clave: Durante el deterioro del pescado, el crecimiento y el metabolismo microbiano generan diferentes metabolitos tóxicos entre ellos las aminas
Extracto de planta
biogénicas. La formación de aminas biógenas se ha evitado optimizando las condiciones de manipulación y procesamiento, o añadiendo aditivos
Mariscos
alimentarios hasta sus límites legales. Sin embargo, la mayor demanda de los consumidores de reducir los aditivos sintéticos en los alimentos
Pez
debido a su potencial toxicidad y, al mismo tiempo, el mayor interés por los antimicrobianos naturales han llevado a un mayor esfuerzo para
Crecimiento bacterial
encontrar dichos compuestos. Varios fitoquímicos bioactivos se utilizan como ingredientes alimentarios para mejorar la vida útil y las propiedades
amina biogénica
sensoriales de los productos alimenticios. Por lo tanto, la aplicación de extractos de plantas solos o en combinación con tecnologías de
conservación de alimentos podría ser un buen enfoque alternativo para mejorar la calidad y seguridad del pescado y el marisco sin efectos
adversos sobre la salud humana. La presente revisión resumirá la información sobre los antimicrobianos naturales de origen vegetal y discutirá
sus diferentes aplicaciones en productos de pescado y marisco con énfasis en sus mecanismos de acción para prevenir el crecimiento bacteriano
y la formación de aminas biogénicas.

1. Introducción
Los productos de pescado y marisco son alimentos muy perecederos y normalmente
se echan a perder más rápido que otros alimentos para músculos. La principal causa del
deterioro de los productos del mar es el crecimiento microbiano y el metabolismo, lo que
resulta en la formación de metabolitos tóxicos, entre ellos las aminas biogénicas (Gram
y Dalgaard, 2002). Su formación está influenciada por muchos factores, principalmente
la materia prima, las tecnologías de procesamiento, las condiciones de manipulación y
almacenamiento, los microorganismos y los tipos de enzimas de los mariscos o de los
microorganismos. El control de estos metabolitos tóxicos en pescados y productos del
mar se ha llevado a cabo con frecuencia debido a su implicación en brotes de intoxicación
alimentaria (Ruiz­Capillas y Jiménez­Colmenero, 2009). Las aminas biogénicas se
producen principalmente por descarboxilación de aminoácidos libres específicos mediante
enzimas microbianas. Muchos aditivos alimentarios químicos se añaden a los productos
del mar para prevenir la formación de aminas biogénicas al inhibir el crecimiento
bacteriano o la actividad de la enzima descarboxilasa y, por tanto, retrasar la formación
de aminas. La eficacia de los aditivos alimentarios depende de muchos factores
ambientales y de procesamiento, como la concentración, otros ingredientes, el pH, la aw,
la temperatura, la composición atmosférica y la microflora inicial de los mariscos (Gould,
1989; Sofos,
1989, pág. 248). Aunque estos aditivos químicos comunes están aprobados en muchos
países, los posibles problemas de salud asociados con estos compuestos sintéticos en
los alimentos han impulsado la necesidad de reemplazarlos con productos naturales.
Pero estas alternativas deben seguir garantizando la seguridad alimentaria y satisfaciendo
las demandas de los consumidores. También se han utilizado bioconservantes, incluidos
extractos de plantas, bacteriocinas, quitosano y enzimas, solos o en combinación con
otras tecnologías de conservación para controlar la formación de aminas biogénicas en
pescados y mariscos (Naila et al., 2010; Prester , 2011; Viji et al., 2017; Visciano et al.,
2012).
Se han explorado productos vegetales naturales como posibles aditivos
antimicrobianos. Las plantas son fuentes ricas de innumerables fitoquímicos bioactivos
que se utilizan no solo para fortificar alimentos, sino también como ingredientes
alimentarios para mejorar la vida útil y las propiedades sensoriales (Alvarez­Jubete &
Tiwari, 2013). Los compuestos antimicrobianos en las plantas se han agrupado en varias
categorías que incluyen fenólicos/polifenoles, terpenoides y alcaloides (Cowan, 1999;
Tajkarimi et al., 2010; Tiwari et al., 2009; Van Vuuren et al., 2009). Esta revisión resumirá
la información sobre los antimicrobianos naturales de origen vegetal y discutirá sus
diferentes aplicaciones en productos de pescado y marisco y los mecanismos de su
acción para prevenir el crecimiento bacteriano y la formación de aminas biogénicas.

* Autor correspondiente. Departamento de Ciencias Agrícolas, Facultad de Ciencias, Universidad Amar Telidji, BP 37 G, Laghouat, 03000, Argelia.
Dirección de correo electrónico: a.houicher@yahoo.fr (A. Houicher).

https://doi.org/10.1016/j.fbio.2020.100807 Recibido el 7
de mayo de 2020; Recibido en forma revisada el 7 de septiembre de 2020; Aceptado el 15 de noviembre de 2020 Disponible en
línea el 18 de noviembre de 2020
2212­4292/© 2020 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.
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A. Houicher et al.
Fig. 1. Producción de aminas biógenas a partir de sus aminoácidos precursores en peces.
2. Formación de aminas biogénicas en mariscos.
Las aminas biógenas se forman principalmente por descarboxilación de
aminoácidos libres específicos o por aminación y transaminación de cetonas y
aldehídos. Las aminas biogénicas de los alimentos son histamina, putrescina,
cadaverina, tiramina, triptamina, 2­feniletilamina, espermina, espermidina y
agmatina ( Maijala et al., 1993; Onal, 2007; Ozogul, 2009) (Fig. 1).
Dicha formación implicó varios requisitos previos: principalmente la
disponibilidad de aminoácidos libres, la presencia de microorganismos como
productores de enzimas descarboxilasas y la existencia de condiciones para el
¨
desarrollo bacteriano (Marklinder & Lonner, 1992; ten Brink et al., 1990). En
general , inicialmente se formaron ciertas concentraciones de espermidina y
espermina (<1 mg/100 g de carne) en el pescado recién capturado, dependiendo
principalmente de la especie de pescado, el nivel de aminoácidos libres y las
condiciones de exposición a las bacterias perjudiciales (Mackie et al., 1997; Ruiz­
Capillas & Moral, 2001). La disminución de los niveles de aminoácidos libres está
asociada con la proteólisis muscular durante el deterioro del pescado. Su consumo
por parte de los microorganismos como sustrato de crecimiento, da lugar a una
variedad de metabolitos tóxicos entre ellos las aminas biogénicas (Ochiai et al.,
1990; Ruiz­­Capillas & Moral, 2004).
Varios efectos tóxicos con potenciales riesgos para la salud están asociados
al consumo de alimentos que contienen altas concentraciones de aminas
biogénicas (Ruiz­Capillas y Jiménez­Colmenero, 2009), y la mayoría de ellos son
causados por la acción de la histamina (Mendes, 2009). . Los productos pesqueros
implicados suelen pertenecer a las familias Scombridae y Scomberesocidae
(“escombroides”), pero especies no escombroides también pueden estar
involucradas en esta intoxicación transmitida por alimentos. La histamina no
parecen ser el único agente causante de esta intoxicación; Otras aminas como la
tiramina, la putrescina y la cadaverina también están implicadas como
potenciadoras de la toxicidad de la histamina, es decir, aunque no son intoxicantes
´
por sí solas, empeoran el efecto de la histamina (Halasz et al., 1994; Rice et al . ,
1976). Los síntomas más comunes de la intoxicación por histamina en el pescado
resultan de su acción sobre el sistema cardiovascular, que implica manifestaciones
como un efecto vasodilatador, que produce presión arterial baja y dolores de
cabeza, enrojecimiento de la piel, edemas y erupciones, y sabor ardor o picante
en la boca. Estos se observan junto con reacciones alérgicas típicas, diarrea y
calambres abdominales (Bardocz, 1995; Lehane & Olley, 2000; Taylor, 1986). Se
ha demostrado que la tiramina
2
Biociencia de los Alimentos 39 (2021) 100807
ser una amina biológicamente vasoactiva que se considera el iniciador de una
crisis hipertensiva, mientras que la putrescina y la cadaverina pueden reaccionar
con el nitrito para formar nitrosaminas potencialmente cancerígenas (Shalaby,
1996; Huis in't Veld et al., 1990).
La Administración de Alimentos y Medicamentos de los Estados Unidos (FDA)
recomendó no sólo utilizar la histamina como índice de control de calidad para
detectar el deterioro del pescado, sino también para desarrollar niveles de acción
ante defectos. Sin embargo, para estos fines se pueden utilizar otras aminas
biogénicas asociadas con la descomposición del pescado, entre ellas la agmatina
y la cadaverina (por ejemplo, por la Unión Europea) (Reglamento de la Comisión
(CE), 2005). Estas tres aminas se han utilizado como indicadores de cambios
autolíticos responsables de la pérdida de frescura del pescado y propuestos como
índices de control en pescados y productos del mar tratados al vacío o atmósferas
modificadas (Paarup et al., 2002; Ruiz­Capillas & Moral, 2001; Yamanaka et al.,
1987). Desafortunadamente, las aminas biogénicas son compuestos térmicamente
estables, aunque por lo tanto pueden ser indicadores útiles de materia prima de
mala calidad en productos pesqueros en conserva, como el pescado enlatado
(Huss, 1995). En la Unión Europea, el promedio de histamina (m) de nueve
muestras debe ser inferior a 100 mg/kg para productos pesqueros de especies de
peces asociadas con una alta cantidad de histidina. Se permite que dos de las
nueve muestras tengan una concentración de histamina entre 100 y 200 mg/kg,
pero ninguna muestra de pescado puede exceder el límite (M) de 200 mg/kg. Para
los productos pesqueros que han sido sometidos a un tratamiento de maduración
enzimática en salmuera, fabricados a partir de especies de pescado asociadas a
una elevada cantidad de histidina, la misma normativa estipulaba el nivel de 200
mg/kg como límite legal de histamina en nueve muestras de pescado, pero no se
permiten muestras. tener la concentración máxima de 400 mg/kg (Reglamento
(CE) de la Comisión, 2005). Para EE.UU., la FDA (Food and Drug Administration
(FDA), 2001) ha fijado un límite legal de 50 mg de histamina/kg de carne, mientras
que 500 mg de histamina/kg se considera un peligro potencial para la salud. En
otros países como Australia y Nueva Zelanda, 200 mg/kg se consideran un límite
legal seguro de concentración de histamina para la salud, mientras que en
Sudáfrica se considera 100 mg de histamina/kg (Auerswald et al., 2006) . . Sería
beneficioso para el comercio de pescado y marisco si los distintos gobiernos
pudieran acordar un estándar único, posiblemente a través del mecanismo del
Codex Alimentarius, el esfuerzo de la Organización Mundial de la Salud y la
Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación para establecer está
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A. Houicher et al. Biociencia de los Alimentos 39 (2021) 100807

Cuadro 1 Tabla 1 (continuación )

Principales bacterias formadoras de aminas en el pescado y los productos pesqueros.

Bacterias formadoras Sefood Principales aminas Referencias

Bacterias formadoras Sefood Principales aminas Referencias de aminas. implicado formadas.

de aminas. implicado formadas.

Gram negativo
Gram negativo
atún ahumado,
Morganella Pescado Histamina, Kim y cols. (2003); atún fresco

morganii almacenado en putrescina, Middlebrooks et al. fotobacteria Pescado crudo y histamina Kanki et al. (2007)
condiciones aeróbicas. cadaverina (1988); Frank y col. damiselas productos de

(1985); López­Sabater et pescado secos.

al. (1996) vibrio Pescado almacenado histamina Middlebrooks et al.

Klebsiella Pescado almacenado Histamina, Kim y cols. (2003); Frank y alginolítico bajo aeróbico (1988); Frank y col.
neumonía en condiciones putrescina, col. (1985) condiciones (1985)
aeróbicas cadaverina,
Gram positivas
tiramina.
´
Hafnia alvei Pescado Histamina, Kim y cols. (2003); Estafilococo Productos de histamina Hernández­Herrero et al. (1999)
almacenado en putrescina, López­Sabater et al. epidermidis pescado salados
´
condiciones aeróbicas. cadaverina, (1996); Lehane y Olley (2000) Estafilococo de la Pescado salado histamina Hernández­Herrero et al.
cabeza productos (1999)
citrobacter Pescado crudo y histamina Kim y cols. (2003); Estafilococo pasta de pescado histamina Naila et al. (2011)
freundii productos pesqueros. López­Sabater et al. hominis cocido
(1996) Clostridium Productos de pescado Histamina, Middlebrooks et al.
Raoultella Pescado crudo y histamina Kim y cols. (2003) perfringens fermentados putrescina, (1988)
planticola productos pesqueros. cadaverina
Raoultella Pescado crudo y histamina Kim y cols. (2003) Bacilo Pescado cocinado histamina Naila et al. (2011)
ornithinolytica productos pesqueros. polifermentico pegar
Serratia fonticola Pescado almacenado Histamina, Kim y cols. (2003); Bacilo pasta de pescado histamina Naila et al. (2011)
bajo aeróbico putrescina, López­Sabater et al. Massiliensis cocido
condiciones cadaverina (1996) bacilo Productos de pescado histamina Tsai et al. (2006)
Serratia Pescado Histamina, Kim y cols. (2003); coagulante fermentados

liquefaciens almacenado en putrescina, López­Sabater et al. bacilo Productos de pescado histamina Tsai et al. (2006)
condiciones aeróbicas. cadaverina (1996) megaterio fermentados

Kluyvera Sardina en Histamina, Fadhlaoui­Zid et al. enterococo Sardina en tiramina Fadhlaoui­Zid et al.
intermedia conserva helada y putrescina, (2012) duran conserva helada y (2012)
caballa cadaverina caballa
Enterobacter Sardina y caballa Putrescina, Fadhlaoui­Zid et al. Tetragenococcus Productos de histamina Kimura et al. (2001)
asburiae en conserva cadaverina (2012) muriaticus pescado salados
helada
Escherichia coli Pescado crudo y histamina López­Sabater et al.
productos pesqueros. (1996) 3. Crecimiento bacteriano y bacterias formadoras de aminas.
enterobacteria Pescado almacenado Histamina, Kim y cols. (2003)
aerógenos bajo aeróbico putrescina,
La microflora del pescado y los productos del mar es un reflejo de los
condiciones cadaverina
Enterobacter Pescado Histamina, Houicher et al. (2013); Kim y
microorganismos presentes en el pescado recién capturado y de la contaminación
cloacae almacenado en putrescina, cols. (2003); López­ microbiana durante la manipulación, procesamiento y almacenamiento.
condiciones aeróbicas. cadaverina Sabater et al. (1996) Normalmente, los músculos de los peces sanos se consideran estériles, pero
superficies como la piel, las branquias y el tracto gastrointestinal contienen
Proteo vulgar Pescado almacenado Histamina, Kim y cols. (2003);
bajo aeróbico
cantidades variables de microorganismos (104 UFC/ cm2 en la piel, 106 UFC/g en
putrescina, Ababouch et al. (1991)
condiciones cadaverina las branquias y hasta 108 UFC/g en el tracto digestivo) (Austin, 2002). La microflora
Proteus mirabilis Pescado Histamina, Houicher et al. (2013); Kim y de los peces está dominada por especies Gram negativas pertenecientes a los
almacenado en putrescina, cols. (2003); Ababouch géneros Pseudo­monas, Acinetobacter, Moraxella, Flavobacterium y Shewanella.
condiciones aeróbicas. cadaverina et al. (1991)
Los miembros de Aeromonadaceae (Aeromonas spp.) y Vibrionaceae (Vibrio y
Providencia Pescado crudo y histamina Houicher et al. (2013);
stuartii Ababouch et al. (1991)
Photobacterium) también son comunes en el medio acuático y típicos de la flora
productos pesqueros.
Acinetobacter pescado crudo y histamina Middlebrooks et al. de peces. También se pueden observar organismos grampositivos en proporciones
bajaffi productos pesqueros (1988) variables, incluidos Micrococcus, Bacillus, Lactobacillus, Clostridium y corineformes
Pseudomonas Pescado Putrescina, López­Sabater et al. (Huss, 1995). Bacterias patógenas como Clostridium botulinum, Plesiomonas
putrefaciens almacenado en cadaverina (1996)
condiciones
shigelloides, Vibrio spp. patógenas y Aeromonas spp. Puede ser parte de la
aeróbicas y de vacío. microflora natural del pescado o introducirse en el pescado durante la manipulación,
Pseudomonas Pescado almacenado Putrescina, López­Sabater et al. procesamiento y almacenamiento, como Staphylococcus aureus, Listeria
putida bajo aeróbico cadaverina (1996) monocytogenes, Escherichia coli, Yersinia enterocolitica, Salmonella spp., Bacillus
y vacío
spp. y Shigella spp. (Davies et al., 2001; Huss, 1997).
condiciones
Aeromonas Pescado crudo y Histamina, Middlebrooks et al.
hidrófila productos pesqueros. putrescina, (1988) La principal causa del deterioro del pescado fresco y de los productos
cadaverina pesqueros es el crecimiento microbiano directo o las enzimas bacterianas y su
Plesiomonas histamina López­Sabater et al.
Pescado almacenado
metabolismo de los nutrientes del pescado (Huss, 1995). Los factores importantes
shigelloides bajo aeróbico (1996)
que afectan el crecimiento de los microorganismos son el tiempo y la temperatura
condiciones
Psicrotolerantes Atún en chile histamina Emborg et al. (2005)
de almacenamiento, que incluyen la producción de la enzima aminoácido
de Morganella salsa, atún descarboxilasa necesaria para la formación de aminas biógenas. Prolongar el
ahumado en frío tiempo y/o aumentar la temperatura durante el almacenamiento aumenta las
fotobacteria Sardinas secas, histamina Kanki et al. (2007);
concentraciones de aminas biógenas. A excepción de la espermidina y la
fósforo atún en salsa Emborg et al. (2005)
espermina, los niveles de aminas biógenas aumentan progresivamente durante
de guindilla, frío
el almacenamiento del pescado en hielo (Ruiz­Ca­pillas y Jiménez­Colmenero,
2009), y esta producción está relacionada con la actividad de bacterias tanto mesófilas como ps

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A. Houicher et al.
comenzar con materias primas limpias y luego mantener el pescado a baja
temperatura durante todo el almacenamiento y procesamiento es la forma más
efectiva de prevenir la formación de aminas biogénicas (Huss, 1995).
Varias bacterias Gram negativas y Gram positivas están implicadas en la
formación de aminas biógenas. La actividad histidina descarboxilasa más fuerte
se observa con Morganella morganii seguida de Klebsiella pneumoniae, Hafnia
alvei y algunas cepas de Enterobacter aerogenes y E. cloacae (Kim et al., 2003).
Morganella psychrotolerans y Photo­bacterium phosphoreum son fuertes bacterias
psicrotolerantes productoras de histamina. También pueden producir
concentraciones tóxicas de aminas biogénicas en los mariscos (Dalgaard et al.,
2008; Emborg et al., 2005). Vibrio spp., Staphylococcus spp. y Pseudomonas spp.
También se han identificado como bacterias productoras de histamina en pescado
fermentado (Yankah et al., 1993; Yatsunami & Echigo, 1993). Sin embargo, las
bacterias Gram positivas están frecuentemente implicadas en la actividad de la
tirosina descarboxilasa (Bover­Cid y Holzapfel, 1999). La Tabla 1 es una lista de
bacterias formadoras de aminas asociadas con el pescado.
En general, las aminas biogénicas son termoestables y, por tanto, la presencia
de aminas biogénicas en el pescado enlatado indica que la materia prima se ha
echado a perder antes del procesamiento térmico (Huss, 1995; Shalaby, 1996).
En los productos pesqueros fermentados, las etapas de fermentación pueden
tener tiempos de procesamiento prolongados sin un control adecuado de la
temperatura y, en consecuencia, el aumento de las concentraciones de aminas
biogénicas a temperaturas de fermentación más altas, especialmente histamina
seguida de feniletilamina (Ruiz­Capillas y Jiménez­Colmenero, 2009) . ). Además,
el control de la formación de aminas biogénicas en peces utilizando NaCl requiere
que inicialmente estos compuestos no se hayan formado en la materia prima antes
de la adición de sal y que la cantidad añadida de NaCl también debe ser suficiente para mostraron actividades antibacterianas contra una variedad de organismos como
reducir el crecimiento de bacterias formadoras de aminas (Dalgaard et al., 2008).
La aplicación de atmósferas protectoras, en general, reduce la formación de
aminas biógenas (excepto espermidina y espermina). Esto se debe principalmente
al efecto de las mezclas de gases sobre el crecimiento microbiano y por tanto
sobre la enzima aminoácido descarboxilasa (Ruiz­Capillas y Jiménez­Colmenero,
2009). Sin embargo, se ha identificado que Photobacterium phosforeum y las
cepas de P. phosforeum resistentes al CO2 son responsables de la producción de
aminas biogénicas en salmón ahumado en frío envasado al vacío (Jorgensen et
al., 2000) y del deterioro de los envasados en atmósfera modificada (MAP). )
bacalao (Emborg, Laursen, Rathjen y Dalgaard, 2002), respectivamente. La
tecnología de procesamiento de alta presión también permite la inactivación
microbiana y garantiza la seguridad del producto. Paarup, Sánchez, Pelaez y
Moral (2002) informaron que la aplicación de presiones moderadas (150–200 MPa)
reduce la tasa de formación de agmatina, mientras que la presurización a 400
MPa inhibe la formación de histamina y mantiene baja la formación de putrescina,
pero no la mantiene. detener la formación de tiramina. Además, la irradiación del
pescado es un método físico que expone al pescado a rayos gamma de alta
energía de ionización para prolongar su vida útil y mejorar su seguridad y calidad.
Una combinación de envasado al vacío y una dosis baja de irradiación γ (1,5 kGy)
fue más eficaz para reducir la histamina, la putrescina y la cadaverina en la caballa
que el envasado al vacío solo (Mbarki et al., 2009) . La prevención del crecimiento
bacteriano y el control o inhibición de la actividad enzimática de las bacterias
amina descarboxilasa requiere una materia prima adecuada, junto con la
optimización del proceso y las condiciones de almacenamiento.
4. Fitoquímicos y sus efectos antimicrobianos
Los aceites esenciales y extractos de hojas, flores y capullos u otras partes de
la planta son las principales fuentes de compuestos antimicrobianos (Nychas,
1995; Shelef, 1984). Estos compuestos activos son fenólicos, terpenos, alcoholes
alifáticos, aldehídos, cetonas, ácidos e isoflavonoides (López­Malo Vigil et al.,
´
2005), que desde hace mucho tiempo han sido clasificados como generalmente
reconocidos como seguros (GRAS) por la FDA de EE. UU. (Kabara , 1991), y su
uso como agentes antimicrobianos proporcionaría efectos beneficiosos para la
salud y la conservación de los alimentos.
Los compuestos fenólicos se pueden dividir en dos categorías principales:
ácidos fenólicos y flavonoides. Los ácidos fenólicos son benzoicos o
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derivados del ácido cinámico, mientras que los flavonoides son en gran medida
antocianinas y taninos (Dykes & Rooney, 2006). Varios estudios han demostrado
la efectividad de los compuestos fenólicos para controlar y/o inhibir el crecimiento
de microorganismos con un amplio espectro antimicrobiano, entre ellos timol,
aldehído cinámico y eugenol (Beuchat, 2001; Lucera et al., 2012; Tako et al . ,
´
2020). Además, el efecto inhibidor de los compuestos fenólicos incluyó los ácidos
p­hidroxibenzoico, p­cumárico, cafeico, vanílico, siríngico, protocatequiico,
quercetina y oleuropeína contra el crecimiento de Klebsiella pneumoniae, E. coli,
Bacillus cereus, Aspergillus parasiticus y Aspergillus. flavus (Aziz et al., 1998 ).
Cetin­Karaca y Newman (2015a; 2015b) también midieron la eficacia de los
compuestos fenólicos naturales para inhibir el crecimiento de bacterias Gram
negativas y Gram positivas transmitidas por los alimentos . Estos compuestos
tienen diversas actividades antimicrobianas contra patógenos transmitidos por los
alimentos, lo que indica su gran potencial para usarse como conservantes
naturales durante el almacenamiento a largo plazo.
Los terpenos son el segundo grupo de compuestos antimicrobianos y el grupo
más grande de productos naturales que se encuentran como constituyentes de
muchos aceites esenciales (Burt, 2004; Graβman, 2005). Su clasificación se basa
en el número de unidades de isoprenoides presentes en su estructura, que constan
de monoterpenos (dos unidades), sesquiterpenos (tres unidades), diterpenos (4
unidades), sesterterpenos (5 unidades), triterpenos (6 unidades) y tetraterpenos.
(8 unidades) (Ashour et al., 2010). Se sabe que muchos terpenos son activos
contra una variedad de microorganismos, incluidas bacterias y hongos Gram
negativos y Gram positivos (Cowan, 1999; Nakatani, 1994). Trombetta et al. (2005)
informaron la eficacia de tres monoterpenos (acetato de linalilo, (+)­mentol y
timol) contra E. coli y S. aureus. Varios diterpenos extraídos de especies de Salvia
E. faecalis, B. subtilis, S. aureus, S. epidermis, E. coli y P. mirabilis (Ulubelen,
2003).
Los drimanos sesquiterpénicos también han mostrado una fuerte actividad
antibacteriana y antifúngica (Lunde y Kubo, 2000; Rastogi et al., 1998). Además,
diferentes terpenos como carvona, linalool, 1,8­cineol, δ­3­careno, espatulanol, α­
pineno, β­pineno, β­mirceno y germacreno mostraron actividad antifúngica contra
muchas especies de hongos patógenos (Houicher et al, 2016a, 2016b, 2018). Sin
embargo, el uso de aceites esenciales en los alimentos como conservantes suele
estar limitado debido a consideraciones de sabor (Lambert et al., 2001).
Entre los compuestos antimicrobianos producidos por las plantas, los alcaloides
figuran como una clase destacada entre los metabolitos secundarios que contienen
nitrógeno (Campos­Vega y Oomah, 2013). Los alcaloides isoquinolina e indol son
las dos clases principales de alcaloides, sintetizados principalmente a partir de
aminoácidos aromáticos como triptófano, tirosina y arginina y también ácido
aspártico (Campos­Vega & Oomah, 2013). Se sabe que muchos alcaloides tienen
actividad antimicrobiana, lo cual ha sido investigado (Verpoorte, 1998). Por
ejemplo, la cafeína en una concentración del 0,5% ha mostrado una inhibición
significativa del crecimiento contra E. coli O157:H7 (Ibrahim et al., 2006). La
berberina, un alcaloide vegetal tradicional, es más activa contra bacterias Gram
positivas, incluidas S. aureus y S. epidermidis, que contra bacterias Gram
negativas (Vud­danda et al., 2010). Erdemoglu et al. (2007) informaron que el
extracto de alcaloide de Lupinus angustifolius mostró una actividad significativa
contra P. aeruginosa, S. aureus y B. subtilis , mientras que tuvo una actividad
moderada contra Candida krusei y C. albicans. Aunque numerosos alcaloides de
plantas se caracterizan farmacológicamente y se utilizan como fármacos clínicos,
algunos de ellos también se han utilizado como antimicrobianos en los alimentos
(Hintz et al., 2015).
Otros compuestos antimicrobianos como la alicina, el tiosulfonato de metilo y
los glucosinolatos han sido reconocidos desde hace mucho tiempo por su actividad
antimicrobiana contra bacterias Gram positivas y Gram negativas, así como contra
hongos (Shao et al., 2011). También se ha demostrado que algunas clases
menores de productos naturales, incluido el ácido descarboximetilenólico (EDA),
el hexanal, el acetato de bencilo y el estragol, tienen actividad antimicrobiana que
puede usarse en la conservación de alimentos (Shao et al., 2011) .
4
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A. Houicher et al. Biociencia de los Alimentos 39 (2021) 100807

Cuadro
2 Ejemplos de aplicación de aceites esenciales y extractos crudos en mariscos para controlar la formación de aminas biogénicas.

Nombre de planta Extracto matriz de mariscos Condiciones de almacenaje Aminas disminuidas Referencias

Mentha spicata Aceite esencial Sciaenops ocellatus En condiciones aeróbicas/4 ± 1 ◦C Histamina, putrescina, cadaverina Cai, Cao y col.
(2015)
Rosmarino Aceite esencial Oncorhynchus mykiss En condiciones aeróbicas/4 ± 1 ◦C Histamina, tiramina, cadaverina, Peiretti et al.
officinalis putrescina (2012)
Orígano vulgar Aceite esencial ciprinus carpio Envasado al vacío/3,5 ◦C Tiramina, cadaverina, putrescina, Kˇríˇzek et al. (2018)
feniletilamina
timo vulgar Aceite esencial ciprinus carpio Envasado al vacío/3,5 ◦C Tiramina, cadaverina, putrescina, Kˇríˇzek et al. (2018)
feniletilamina
canela Aceite esencial Ctenofaringodon En condiciones aeróbicas/4 ± 1 ◦C Putrescina, cadaverina Huang et al. (2017)
tamala idellus
cáscaras de limón Aceite esencial Sardina pilchardus Condiciones de salazón y maduración. histamina Alfonso et al.
(2017)
Mentha spicata extracto etanólico Sardina pilchardus Envasado al vacío/3 ± 1 ◦C Histamina, tiramina, cadaverina Houicher et al.
(2015)
Artemisia extracto etanólico Sardina pilchardus Envasado al vacío/3 ± 1 ◦C Histamina, tiramina, cadaverina Houicher et al.
campestris (2015)
¨
Rosmarino extracto etanólico Sardina pilchardus Envasado al vacío/3 ± 1 ◦C Histamina, cadaverina, putrescina Ozogul et al. (2011)
officinalis ¨
Salvia officinalis extracto etanólico Sardina pilchardus Envasado al vacío/3 ± 1 ◦C Histamina, cadaverina, putrescina Ozogul et al. (2011)
¨
Rosmarinus Extracto soluble en agua Sardinela aurita Bajo hielo/4 ◦C Histamina, putrescina Ozyurt et al. (2012)
officinalis
Rosmarino Extracto crudo Haliotis discus hannai Recubrimiento de alginato de sodio/en Putrescina, cadaverina y tiramina. Hao y cols. (2017)
officinalis ino condiciones de frío
Púnica granatum Extracto acuoso/ Aristichthys nobilis En condiciones aeróbicas/4 ◦C Putrescina, cadaverina Zhuang et al.
extracto etanólico (2019)
Camellia sinensis Extracto acuoso Engraulis encrasicolus En marinado y envasado al vacío/4 ◦C Histamina, tiramina, cadaverina. Bilgin Fıçıcılar et
al. (2018)
Laurus nobilis Extracto acuoso Engraulis encrasicolus En marinado y envasado al vacío/4 ◦C Histamina, tiramina, cadaverina, Bilgin Fıçıcılar et
feniletilamina, triptamina al.
¨ (2018)
Melissa officinalis extracto etanólico Engraulis encrasicolus Envasado al vacío/2 ± 1 ◦C Histamina, tiramina Ozogul et al. (2017)
¨
lavanda extracto etanólico Engraulis encrasicolus Envasado al vacío/2 ± 1 ◦C Histamina, tiramina Ozogul et al. (2017)
estoechas

timo vulgar Fluido supercrítico Sardinela aurita Fermentación y al vacío. Histamina, cadaverina, putrescina Kuley et al. (2018)
extracto embalaje/3 ± 1 ◦C
Laurus nobilis Fluido supercrítico Sardinela aurita Fermentación y al vacío. Histamina, cadaverina, putrescina Kuley et al. (2018)
extracto embalaje/3 ± 1 ◦C ¨
helicriso extracto etanólico Oncorhynchus mykiss Envasado al vacío/2 ± 1 ◦C Histamina, cadaverina, putrescina Ozogul et al. (2013)
¨
Álbum de viscosa extracto etanólico Oncorhynchus mykiss Envasado al vacío/2 ± 1 ◦C Histamina Ozogul et al. (2013)

5. Efecto de los fitoquímicos sobre la formación de aminas biogénicas.
Varios estudios han demostrado la eficacia de los extractos de plantas naturales
y sus compuestos activos para mejorar la calidad general y prolongar la vida útil de
varios sistemas modelo de alimentos, especialmente los mariscos. Los aceites
esenciales y extractos crudos o algunos de sus compuestos activos se agregan
solos o en combinación con diferentes métodos de conservación para prevenir el
crecimiento bacteriano y controlar la formación de aminas biógenas en los mariscos
(Tabla 2).
El tratamiento de filetes de corvina roja (Sciaenops ocellatus) con aceites
esenciales de menta verde, clavo y comino no solo mantuvo la calidad sensorial del
pescado durante el almacenamiento, sino que también pudo reducir los recuentos
microbianos y el contenido de aminas biógenas, especialmente histamina, putrescina
y cadáveres. erina (Cai, Cao, et al., 2015). El tratamiento con aceite de corteza de
canela fue eficaz para prolongar la vida útil sensorial de los filetes de carpa herbívora
almacenados a 4 ± 1 ◦C (Huang et al., 2017). Este tratamiento también inhibió el
crecimiento microbiano y retrasó el aumento de cadaverina y putrescina durante el
almacenamiento refrigerado. El tratamiento del músculo picado de trucha arco iris
(Oncorhynchus mykiss) con aceite de romero también condujo a bajos contenidos
de aminas biogénicas, especialmente histamina, tiramina, cadaverina y putrescina (Peiretti antimicrobiana
et al., 2012). contra las cepas de Bacillus licheniformis , un fuerte formador de
Kˇríˇzek et al. (2018) estudiaron la formación de aminas biógenas en filetes de carpa
(Cyprinus carpio) envasados al vacío y tratados con dos aceites esenciales de tomillo
y orégano. Observaron que estos aceites eran eficaces para suprimir la formación
de cadaverina, tiramina, putrescina y feniletilamina. Sin embargo, los efectos de los
aceites esenciales sobre la formación de aminas biogénicas y el crecimiento de
bacterias formadoras de aminas en la matriz del pescado son limitados debido a
consideraciones de sabor; por lo que varios estudios se han centrado en el uso de
diferentes extractos crudos o algunos de sus activos
Compuestos como bioconservantes en mariscos. Por ejemplo, la menta (Mentha
spicata) combinado con envasado al vacío disminuyó significativamente el contenido
de aminas biogénicas en los filetes de sardina (Sardina pil­chardus) , mientras que
la adición de un 1% de extracto de Artemisia (Artemisia campestris) mantuvo las
bacterias formadoras de histamina en niveles bajos¨ hasta el rechazo sensorial.
(Houicher et al., 2015). Ozogul et al. (2011) informaron los efectos positivos de los
extractos de té de salvia (Salvia officinalis) y romero (Rosmarinus officinalis) para
disminuir la acumulación de histamina, cadaverina, putrescina y trimetilamina en
filetes de sardina¨ envasados al vacío. Posteriormente, Ozogul et al. (2013) observaron
que la adición de extracto de flor de paja al 0,5% (p/v) extendió la vida útil de los
filetes de pescado, disminuyó la acumulación de aminas biogénicas y mantuvo bajos
los niveles de bacterias del ácido láctico y enterobacterias. En otro estudio, Ozyurt
et al. utilizaron glaseado junto con extracto
¨ de romero . (2012) con sardina (Sardi­
nella aurita) para estudiar su efecto sobre la formación de aminas biogénicas.
Observaron que este tratamiento no sólo conducía a una extensión significativa de
la vida útil del pescado, sino que también mantenía el contenido de aminas biogénicas
en niveles bajos, especialmente histamina y putrescina. Mah et al. (2009) estudiaron
los efectos de seis especias, ajo, jengibre, cebolla verde, canela, clavo y pimiento
rojo, sobre la producción de aminas biogénicas en anchoas coreanas saladas y
fermentadas. El tratamiento con extracto de ajo mostró la mayor actividad
aminas, y el mayor efecto inhibidor sobre el contenido de aminas biógenas. Sin
embargo, se observó menos o ningún efecto en la disminución de la producción de
aminas biogénicas en los otros extractos de especias probados. Recientemente,
Zhuang et al. (2019) demostraron que los tratamientos con extractos de cáscara de
granada acuosos y etanólicos inhibían el crecimiento de bacterias perjudiciales,
especialmente Aeromonas y Pseudomonas, y suprimían la producción de aminas
biógenas en filetes de carpa cabezona (Aristichthys nobilis) almacenados a 4 ◦C.
Además, la adición de té verde (Camellia sinensis) y laurel (Laurus nobilis)

5
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A. Houicher et al.
Fig. 2. Mecanismos de acción de los antimicrobianos naturales de origen vegetal.
Los extractos de anchoas marinadas redujeron la carga microbiana del producto
(Bilgin Fıçıcılar et al., 2018), mientras que el tratamiento de la anchoa europea con
1% de extractos de etanol de bálsamo de limón o lavanda disminuyó la
¨ mayoría de
las aminas biogénicas, especialmente la histamina (Ozogul et al. ., 2017).
Algunos compuestos activos también se añaden como bioconservantes para
controlar la formación de aminas biogénicas y prevenir el crecimiento bacteriano en
los productos del mar. Qian et al. (2018) investigaron el efecto de los compuestos
activos (0,05 g/L de quercetina, 0,025 g/L de ácido cinámico y 0,025 g/L de 4­hexilres­
orcinol) en combinación con envases en atmósfera modificada (MAP).
(80% CO2/10% N2/10% O2) sobre la producción de aminas biogénicas en camarón
blanco del Pacífico. Estos autores concluyeron que MAP redujo los recuentos de
bacterias psicrotróficas y disminuyó la mayoría de las aminas biogénicas, excepto la
tiramina, mientras que el tratamiento combinado condujo a recuentos de bacterias y
aminas biogénicas totales más bajos, especialmente la tiramina. En un estudio similar,
la aplicación de polifenoles del té en combinación con 6­gin­gerol en pasta de
camarón no sólo redujo el recuento de microorganismos, sino que también inhibió la
acumulación de aminas biogénicas y mantuvo la apariencia de la pasta durante 160
días de almacenamiento a temperatura ambiente (Cai, Liu , et al., 2015). Del Nobile
et al. (2009) también observaron que la combinación de timol (110 ppm) con tres
envases diferentes en atmósfera modificada mejoró la aceptabilidad microbiana de
las hamburguesas frescas de pescado azul durante 28 días de almacenamiento,
mientras que no se acumularon aminas biógenas en las muestras durante el
almacenamiento a 4 ◦C . .
Sin embargo, la estabilidad fitoquímica se ve afectada por muchas variables,
incluida la temperatura, el tiempo de procesamiento, la luz, la actividad del agua (aw),
las enzimas, la estructura, la composición atmosférica y las condiciones de
almacenamiento, lo que sugiere que estas moléculas son inestables y altamente
susceptibles a la degradación y descomposición ( Yang et al., 2013). Por ejemplo, la
estabilidad de los compuestos fenólicos depende en gran medida del pH y varía
según la conformación estructural. Los flavan­3­oles muestran una alta estabilidad de
almacenamiento en condiciones ácidas, pero son inestables a pH neutro (Chen et al.,
1998; Xu et al., 2003; Zhu et al., 1997), lo que indica que el efecto protector sobre los
polifenoles es mayor en pH más bajo (Gallarate et al.,
6
Biociencia de los Alimentos 39 (2021) 100807
1999). Además, casi la mitad de los fenólicos se perdieron dentro de la primera hora
de almacenamiento con una humedad relativa del 65 % (Negi, 2013), mientras que
los tres compuestos fenólicos más predominantes en el té mostraron una mayor
estabilidad a temperaturas más bajas en la oscuridad, lo que indica que tanto la
temperatura como La luz fueron factores importantes que influyeron en la estabilidad
fenólica durante el almacenamiento (Callemien & Collin, 2007). Algunos ácidos
fenólicos son sensibles al calor, por ejemplo, el ácido cafeico, que podría reducirse
durante procesos térmicos. Otros susceptibles a la degradación térmica incluyen los
ácidos p­cumárico y ferúlico (Huang & Zayas, 1991; Pisarnitskii et al., 1979). El
envasado también puede afectar la calidad de los fitoquímicos y de los alimentos que
contienen fitoquímicos al influir en el color dorado, el sabor y las pérdidas de nutrientes durante el a
La microencapsulación y la nanoencapsulación son técnicas prometedoras que
pueden usarse potencialmente para incorporar fitoquímicos en recubrimientos
comestibles, lo que lleva a una mayor estabilidad y viabilidad durante períodos más
prolongados (Negi, 2013).
6. Mecanismos de acción de los antimicrobianos naturales de origen vegetal.
fuentes
Las aminas biogénicas son producidas por las enzimas descarboxilasas de
aminoácidos de las bacterias presentes de forma natural en los productos del mar.
Se pueden utilizar antimicrobianos naturales para controlar o inhibir el deterioro y las
bacterias patógenas implicadas en la formación de aminas biogénicas del pescado.
Sin embargo, su mecanismo de acción no está completamente dilucidado debido a
las variaciones en la composición química y estructura de estos compuestos. Por
ejemplo, las propiedades lipófilas y las mezclas de compuestos activos pueden
aumentar la eficacia de los aceites esenciales. La alteración de la membrana por
compuestos lipófilos puede inhibir las diferentes actividades enzimáticas, principalmente
la translocación de proteínas, el transporte de electrones y la fosforilación, que luego
destruyen la integridad de la membrana celular y conducen a la muerte microbiana
(Dorman & Deans, 2000; Gyawali & Ibrahim, 2014). .
Los terpenos, el principal compuesto de los aceites esenciales, también pueden
alterar las estructuras lipídicas de la membrana bacteriana y dañar la integridad de la
membrana y disipar la fuerza motriz de los protones (Sikkema et al., 1995;
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A. Houicher et al.
Kararli et al., 1995) (Fig. 2). La eficacia de los terpenos también está influenciada por la posición del
grupo –OH, que actúa como un intercambiador de protones que puede provocar la muerte celular
cuando está en la posición correcta (Gyawali & Ibrahim, 2014). La actividad antimicrobiana de otros
compuestos fenólicos también depende de sus grupos hidroxilo (–OH) y del número de dobles enlaces,
y del tamaño del grupo alquenilo o alquilo añadido, que puede interactuar con la membrana bacteriana
provocando su alteración y fuga de contenidos celulares que puede provocar la muerte celular (Fig. 2).
Estos grupos también pueden alterar el metabolismo celular de los microorganismos al unirse al sitio
activo de las enzimas (Xue et al., 2013; Gyawali & Ibrahim, 2014; Lai & Roy, 2004). Vattem et al. (2005)
explicaron que la posible acción antimicrobiana de los ácidos fenólicos está relacionada con la
hiperacidificación de la membrana citoplasmática bacteriana por disociación de los ácidos fenólicos, lo
que puede alterar la función de la membrana celular, aumentar su permeabilidad y afectar la síntesis
de ATP. Varios estudios también han demostrado la eficacia de los compuestos flavonoides como
agentes antibacterianos. La inhibición de la síntesis de ADN y ARN, la inhibición del metabolismo
energético, la inhibición de la función de la membrana citoplasmática y la alteración de la permeabilidad
de la membrana son los principales mecanismos antibacterianos de los flavonoides (Xie et al., 2015;
Tim Cushnie & Lamb, 2005).
(Figura 2). La actividad biológica de los taninos está relacionada principalmente con la configuración y
masa de sus grupos hidroxilo ortofenólicos (Scho­field et al., 2001). Los alcaloides también pueden
actuar a través de diferentes mecanismos, entre ellos la inhibición de la división celular, la inhibición
respiratoria mediante la unión de enzimas bacterianas, la alteración de las membranas celulares y la
inactivación de genes de virulencia (Othman, Sleiman y Abdel­Massih, 2019).
A partir de estas observaciones, los sitios activos de la membrana celular y las enzimas son los
principales objetivos de los antimicrobianos naturales que pueden desestabilizar la integridad de la
membrana celular, inhibir las diferentes actividades enzimáticas y provocar la muerte microbiana. Estos
mecanismos podrían explicar la eficacia de los extractos naturales de plantas y sus compuestos activos
para retrasar el crecimiento bacteriano y disminuir la formación de aminas biogénicas en los peces.
matriz.
7. Conclusiones
La producción de aminas biogénicas en los mariscos depende principalmente de los precursores
de aminoácidos y de la presencia de enzimas descarboxilasas de aminoácidos provenientes de bacterias
patógenas y de descomposición. El control de estas aminas peligrosas requiere la optimización de las
condiciones de manipulación y procesamiento, pero se pueden utilizar otras alternativas, como la
adición de diferentes aditivos alimentarios en los límites legales o por debajo de ellos, que están ganando
popularidad.
Así, los datos disponibles muestran la eficacia de los extractos de plantas naturales y sus compuestos
activos para retrasar o inhibir el crecimiento bacteriano y disminuir la producción de aminas biogénicas
en niveles bajos en pescados y mariscos. El uso de antimicrobianos naturales de plantas solos o en
combinación con otras tecnologías de conservación podría ser un buen enfoque alternativo para mejorar
la calidad del marisco y satisfacer las demandas del consumidor sin efectos adversos sobre la salud
humana e incluso posibles efectos beneficiosos. Sin embargo, se necesita una evaluación completa de
la toxicidad y seguridad de estos antimicrobianos naturales, junto con la aprobación regulatoria antes de
su aplicación en cualquier industria alimentaria como bioconservantes.
Declaración de intereses contrapuestos
Los autores declaran que no existen conflictos de intereses en esta revisión.
Apéndice A. Datos complementarios
Los datos complementarios de este artículo se pueden encontrar en línea en https://doi.
org/10.1016/j.fbio.2020.100807.
7
Biociencia de los Alimentos 39 (2021) 100807
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