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Editado por:
Roksana Majewska,
Universidad del Noroeste, Sudáfrica
Revisado por:
Clara Kremen,
Universidad de Columbia Britanica,
Canadá
Colleen Lynda Seymour,
Botánico Nacional de Sudáfrica
Instituto, Sudáfrica
* Correspondencia:
Irma Cabrera Asencio
irma.cabreraasencio@upr.edu
Sección de especialidades:
Este artículo fue enviado a
Biogeografía y Macroecología,
una sección de la revista
Fronteras en Ecología y Evolución
Recibió:28 abril 2020
Aceptado:25 enero 2021
Publicado:05 marzo 2021
Citación:
Cabrera-Asencio I y
Meléndez-Ackerman EJ (2021) Cambios
a nivel de comunidad y especie de las
especies de insectos que visitan las flores de
Mangifera indica que siguen
Huracán María: “El diablo está
en los Detalles”.
Frente. Ecol. Evol. 9:556821.
doi: 10.3389/fevo.2021.556821
Fronteras en Ecología y Evolución | www.frontiersin.org
INVESTIGACION ORIGINAL
publicado: 05 marzo 2021
doi: 10.3389/fevo.2021.556821
Cambios a nivel de comunidad y especie
de las especies de insectos que visitan
mangifera indicaFlores tras el paso del
huracán María: “El diablo está en los
detalles”
Irma Cabrera Asencio1* y Elvia J. Meléndez-Ackerman2
1Departamento de Ciencias Agroambientales, Universidad de Puerto Rico, Mayagüez, Puerto Rico,2Departamento de
Ciencias Ambientales, Universidad de Puerto Rico, San Juan, Puerto Rico
mangifera indicaes una fruta tropical económicamente importante y muy extendida. Un estudio en curso
en la Estación Experimental Juana Díaz en Puerto Rico tiene como objetivo comprender los factores que
influyen en el éxito de la polinización local y el rendimiento de la fruta en cuatro campos, cada uno de los
cuales alberga un cultivar de mango diferente (Keitt, Kent, Tommy Atkins y Julie) en diferentes escalas
temporales. Aquí describimos los resultados de campañas de recolección de insectos que evaluaron las
comunidades de visitantes de flores de estos campos (de enero a abril) en las temporadas 2017 (antes del
huracán María), 2018 (después del huracán María) y 2019 (2 años después del huracán María).
Esperábamos una reducción en la diversidad, la abundancia y los rendimientos e incluso cambios en la
composición después de los huracanes de 2017. Durante los 3 años, las plantas fueron visitadas por un
total combinado de 50 especies de insectos, en su mayoría dípteros (también los más abundantes),
Himenópteros, coleópteros y lepidópteros. La abundancia relativa de las comunidades de insectos
cambió, pero la riqueza general de especies de las comunidades de insectos pareció recuperarse en 2019.
En 2018 se observó una clara disminución en el rendimiento general de los cultivos en dos de los cuatro
campos (que albergan a Kent y Tommy Atkins), pero luego se recuperó en uno. y superó los niveles
previos al huracán en otro en 2019. Los árboles de mango experimentaron un aumento en la abundancia
de todos los grupos de insectos en 2019 luego de la disminución de 2018 y solo un campo (que alberga a
Kent) experimentó disminuciones significativas en la riqueza de especies en 2018. Dos de los más
dominantes insectos,Palpada vinetorum(dípteros) yApis mellifera (Hymenoptera), mostró un patrón de
“reducción-recuperación” para el período 2018-2019 pero no así paraCochliomyia mininaque fue muy
abundante en 2018 en tres de cuatro cultivares, pero luego volvió a los niveles anteriores al huracán en
2019. En 2017, los árboles expuestos a una mayor riqueza y abundancia de especies experimentaron
mayores rendimientos independientemente de los cultivares, pero estas relaciones, cuando estaban
presentes, a menudo eran más débiles en 2018 (posthuracán) y 2019 y no todos los cultivares tuvieron el
mismo éxito en atraer los mismos niveles de diversidad y abundancia de insectos. Nuestros resultados
respaldan la importancia de la diversidad y abundancia de polinizadores para mejorar los rendimientos
agrícolas. También enfatizan
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Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman
que dentro del contexto de futuros eventos atmosféricos extremos, es necesario comprender no solo
cómo estas comunidades de polinizadores pueden recuperarse de estos eventos, sino también cómo los
polinizadores individuales (vs. otros factores) pueden influir en los rendimientos de las plantas para
desarrollar estrategias de gestión informadas siguiendo tales eventos.
Palabras clave: Caribe, polinizador, perturbación, diversidad de insectos, resiliencia, Diptera, Apis
INTRODUCCIÓN
Las tendencias decrecientes observadas en la diversidad y abundancia de
polinizadores pueden amenazar las economías mundiales y nuestra
capacidad para satisfacer la creciente demanda mundial de alimentos (
Potts et al., 2010a,b; Cameron et al., 2011;Bartomeus et al., 2013;
Jevanandam et al., 2013;Aizen et al., 2019). Una parte significativa de la
producción agrícola mundial (35%) depende de la polinización animal (Klein
y Bernard, 2007) y muchos de ellos dependen de insectos polinizadores (
Rader et al., 2013). Solo en los Estados Unidos, el valor de este "servicio de
polinización" para la agricultura se ha estimado en $ 43 mil millones (Losey
y Vaughan, 2006). Si bien los polinizadores manejados como las abejas
melíferas son los principales contribuyentes de la producción agrícola
mundial (Potts et al., 2010b), los estudios sugieren que los polinizadores
silvestres también son importantes, ya que pueden aumentar el
rendimiento agrícola y la calidad de los cultivos frutales (por ejemplo,
Garibaldi et al., 2013;Garratt et al., 2014;Rader et al., 2016). Dada la
importancia que los servicios de polinización representan para la seguridad
alimentaria y económica, han ido en aumento los pedidos de estrategias
para conservar, gestionar y monitorear la abundancia de polinizadores y la
biodiversidad para reducir los riesgos potenciales (Plataforma
Intergubernamental de Ciencia y Política sobre Biodiversidad y Servicios de
los Ecosistemas [IPBES], 2016). Un elemento central del plan de acción
2013-2018 de la Iniciativa Internacional de Polinizadores dirigido por la
Organización para la Agricultura y la Alimentación (FAO) y el Convenio para
la Diversidad Biológica (CDB) se centra en actividades relacionadas con el
seguimiento de la investigación y la evaluación del estado y las tendencias
de los polinizadores y la polinización (Convenio sobre la Diversidad
Biológica, 2018). La información sobre la diversidad y abundancia de
especies de polinizadores es un paso importante hacia la comprensión de
la estabilidad y resiliencia de los servicios de polinización de cultivos (Rader
et al., 2013;Rogers et al., 2013). El desarrollo de estrategias de monitoreo
será fundamental al evaluar las estrategias de gestión de polinizadores,
especialmente frente a la variabilidad climática y la perspectiva de
aumentos en los eventos atmosféricos extremos en todo el mundo.
Predecir los efectos de eventos atmosféricos extremos como los
huracanes sobre la abundancia y diversidad de insectos polinizadores es
complejo. De hecho, la literatura no ofrece acuerdo sobre los efectos de los
huracanes en las comunidades de insectos con algunas especies
aumentando mientras que otras disminuyeron en abundancia después de
estos eventos (Torres, 1992;McGinley y Willig, 1999;Schowalter y Ganio,
1999;Koptur et al., 2002;Gandhi et al., 2007;Spiller et al., 2016). Algunas
respuestas están moduladas por diferencias espaciales en el microhábitat
(p. ej.,Schowalter et al., 2017) y otros por interacciones de especies dentro y
entre niveles tróficos (p. ej.,Schowalter, 2012;Novais et al., 2018). Desde la
perspectiva de los cambios en la diversidad, se ha argumentado que, si
bien los eventos climáticos extremos (huracanes y heladas) a menudo
resultan en reducciones inmediatas de la diversidad alfa, los ensamblajes
de insectos tienden a ser bastante resistentes.
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Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores
volviendo a los niveles previos a la perturbación dentro de 1 a 5 años (Marqués
et al., 2019;Chen et al., 2020). Cabe señalar que la mayoría de los estudios que
evalúan los efectos de estos eventos en las comunidades de insectos no suelen
incluir polinizadores.
Los estudios que abordan la dinámica de los insectos polinizadores
después de los huracanes tienen un alcance geográfico limitado y la
mayoría se centra en sistemas no agrícolas. Un estudio evaluó
explícitamente los cambios en los ensamblajes de insectos polinizadores en
Florida (Estados Unidos) después de los huracanes Frances y Jeanne y
mostró una disminución en la diversidad de especies acompañada de una
reducción en el éxito reproductivo deLaguncularia racemosa(Landry, 2013).
En un segundo estudio, la comunidad de insectos polinizadores que
visitabaArdisia escallonioidesdespués del huracán Andrew en 1998, cambió
poco en la composición y abundancia de sus polinizadores generalistas (
Pascarella, 1998). Un tercer estudio, también en Florida, mostró que
después del huracán Andrew, las poblaciones de Pegoscapus jimenizeii(fig
avispas), un polinizador especializado de ficus aurea,cayeron pero pudieron
recuperarse en solo 5 meses (Bronstein y Hossaert-McKey, 1995). Por otro
lado, los huracanes en Yucatán, México, son uno de varios factores que
contribuyen a la disminución de las colonias de abejas sin aguijón salvajes
y manejadas con especies generalistas que persisten incluso cuando
algunas de sus especies alimenticias desaparecen (Villanueva-Gutiérrez et
al., 2005; Roubik y Villanueva-Gutiérrez, 2009). Claramente, se necesitan
más estudios para evaluar el papel potencial de estos eventos en las
comunidades de polinizadores y cómo estos pueden afectar la
reproducción de las plantas. Esto sería particularmente importante para los
sistemas agrícolas cuando su producción depende de la polinización
animal.
mangifera indica(mango), es nativo de Asia, pero se ha dispersado
ampliamente en áreas tropicales y subtropicales de todo el mundo (Jiron y
Hedström, 1985;Galán, 2009). Es un cultivo económicamente importante en
todo el mundo con más de 1.000 cultivares (Galán, 2009). El continente
asiático es el principal productor (75%) de esta planta de cultivo seguido de
la región de América Latina y el Caribe (14%) y África (10%) (FAOSTAT, 2000
). La literatura científica sugiere que los visitantes de flores deM indica son
bastante diversos taxonómicamente y que existe una variación
considerable entre las regiones geográficas. Por ejemplo, estudios en
Taiwán y Australia informaron que los himenópteros eran los únicos
visitantes de flores y polinizadores potenciales deM indica(Anderson et al.,
1982;Hsin Sung et al., 2006) mientras que en la India, los dípteros fueron
nombrados como visitantes florales dominantes (Singh, 1988;Ramírez y
Davenport, 2016). Mientras tanto, estudios en Israel y África mostraron que
los principales visitantes de las plantas de mango eran una mezcla de
especies de himenópteros y dípteros (Dag y Gazit, 2000) o himenópteros,
dípteros y coleópteros (Carvalheiro et al., 2010, 2012) mientras que en
algunas áreas,Apislas abejas eran importantes polinizadores (Wongsiri y
Chen, 1995). Los datos combinados sugieren que
M indicaFloridaLas flores pueden atraer a una gran diversidad de visitantes florales.
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y por lo tanto tiene un sistema de polinización que puede
generalizarse (Anderson et al., 1982;De Siqueira et al., 2008;Fajardo et
al., 2008;Corredor y García, 2011;Kumar et al., 2012). Si bien los
sistemas de polinización generalizados pueden ofrecer capacidad de
resiliencia en el contexto del cambio ambiental (Waser et al., 1996;
González-Varo et al., 2013), esto puede no ser siempre el caso (
Memmott et al., 2007) o puede no ocurrir a una velocidad que es
necesaria en especies económicamente importantes.
En la región del Caribe, la isla de Puerto Rico figura entre los principales
productores deM indica(Datos de Centroamérica, 2016) y el clima de Puerto
Rico está cambiando. Desde 1950, la temperatura del aire ha aumentado
en 2◦C, así como la frecuencia e intensidad de eventos climáticos extremos
(p. ej., olas de calor, sequías y tormentas tropicales) (Gould et al., 2015). De
hecho, las tormentas tropicales y los huracanes se han vuelto más
comunes e intensos durante las últimas dos décadas (Agencia de
Protección Ambiental [EPA], 2016) y se espera que esta tendencia continúe
de acuerdo con la mayoría de los modelos climáticos (ver revisiones de
Gould et al., 2015; Fain et al., 2018). Después de los huracanes, los recursos
de flores disponibles para los polinizadores pueden reducirse a través del
impacto directo en las plantas (p. ej., a través de la mortalidad o la
defoliación;Rathcke, 2000) para insectos polinizadores. La modificación del
ecosistema provocada por huracanes también puede reducir la
disponibilidad de un hábitat adecuado (p. ej., inundación de sitios de
anidación de insectos en el suelo,Salvaje et al., 2018) y dar como resultado
disminuciones en la fauna polinizadora (Landry, 2013). Por lo tanto, tanto
los árboles de mango como sus comunidades de polinizadores pueden
verse afectados por las tendencias actuales de los eventos atmosféricos y
estos podrían afectar los rendimientos locales en Puerto Rico. Detectar
disminuciones en la abundancia de polinizadores y el éxito reproductivo de
M indica como resultado de estos eventos aún no se ha documentado en
áreas propensas a huracanes. Por otro lado, las predicciones sobre los
efectos de los huracanes en las interacciones planta-polinizador no son
necesariamente sencillas, ya que los impactos de estos fenómenos sobre la
abundancia de polinizadores no se han documentado con frecuencia y solo
para un número limitado de taxones.
En 2017, los huracanes Irma (Categoría 1 en tierra) y María (Categoría 4
en tierra) azotaron la isla de Puerto Rico provocando cambios
considerables en el paisaje verde de la isla y cambios en la temperatura
ambiente. Se estimó que cuando el huracán María azotó a Puerto Rico el 20
de septiembre de 2017, entre 23 y 31 millones de árboles en toda la isla
sufrieron graves daños o murieron (Feng et al., 2018) con algunas áreas en
Puerto Rico reportando aumentos de temperatura ambiente de hasta 4◦C
por un año completo (Servicio Forestal de EE. UU., 2018). Dicho estrés
podría reducir la capacidad de las plantas para producir frutos a través de
una reducción de los recursos fotosintéticos disponibles para producir
flores y frutos y a través de una reducción de sus comunidades de
polinizadores (Rathcke, 2000). Luego de la temporada de huracanes de
2017, aprovechamos un estudio de monitoreo en curso de los visitantes de
las flores de cuatro cultivares deM indicaen la isla de Puerto Rico para
abordar la posible influencia de estos huracanes en las comunidades de
visitantes de flores de
M indicacultivares y cómo los cambios influenciados por los huracanes en estas
comunidades se relacionaron con el éxito reproductivo de las plantas. Preguntamos
específicamente si las comunidades de insectos que visitaban las flores de mango
variaban significativamente a lo largo de los años y cómo estos cambios se
relacionaban con el éxito reproductivo de las plantas. Una hipótesis es que cuando
ocurran, los huracanes podrían conducir a una diversidad reducida y
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abundancia de localesM indicapolinizadores y dan como resultado
rendimientos reducidos. Al mismo tiempo, un paradigma actual es que la
diversidad de polinizadores y no solo la abundancia puede ayudar a
aumentar los servicios de los polinizadores y el éxito reproductivo de las
plantas (Gómez et al., 2007; Albrecht et al., 2012). Por lo tanto, un objetivo
menor fue evaluar las relaciones funcionales entre la reproducción y la
diversidad y abundancia de polinizadores. También buscamos determinar
cómo estas relaciones pueden cambiar después de los huracanes y si
diferían entre cuatro campos, cada uno de los cuales albergaba un cultivar
de mango diferente. Por último, examinamos la importancia relativa de
Apis melliferaa la reproducción del mango.Apis melliferaa menudo se
considera un reemplazo de las especies locales, pero se manejaA. mellifera
no logró mejorar los rendimientos deM indicaen África (Carvalheiro et al.,
2010). Además, sabemos poco sobre cómoA. melliferaresponde a los
eventos climáticos en la Región Caribe. Los resultados de este estudio
brindan información sobre la dinámica de las comunidades de insectos que
visitan las flores deM. indiciosdentro del contexto de eventos climáticos
extremos (es decir, huracanes). Desde una perspectiva de gestión, nuestros
resultados pueden ayudar a informar las estrategias propuestas para la
polinización gestionada después de tales eventos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio de Estudio
Realizamos nuestro estudio en la Estación Experimental
Agrícola Juana Díaz (JDAES) en la isla de Puerto Rico (18◦
01′norte, 66◦31′W) (Figura 1). La Estación cubre 111.23 ha y fue establecida
en 1950 por la Universidad de Puerto Rico, Recinto de Mayagüez. Está
ubicado en el lado sur de la isla, que se encuentra dentro de una zona de
vida de bosque seco subtropical (Ewel y Whitmore, 1973). El sitio tiene una
temperatura media mensual que oscila entre 22 y 33◦C y una precipitación
anual de 977,1 mm (Harmsen et al., 2014). Según la Encuesta del USDA, los
suelos JDAES se clasifican como "principales" con sistemas de riego que se
impulsan principalmente mediante la extracción de agua subterránea (
Beinroth et al., 2003). Desde 1968, la Estación mantiene un germoplasma
de mango que hoy cuenta con 84 cultivares que ocupan aproximadamente
14.16 ha (Figura 1). Los datos se recopilaron en cuatro campos dentro del
área de germoplasma y cada campo albergaba un cultivar diferente (ver
más abajo). Para simplificar, cada campo lleva el nombre del cultivar que
albergaba.
Sistema de estudio
mangifera indicaL. (Anacardiaceae) es un árbol perenne que
produce inflorescencias muy ramificadas (Coetzer et al., 1995;
Gogüey, 1997) con flores que van de 5 a 10 mm de diámetro que
llevan cinco sépalos verdes y cinco pétalos con discos nectarios
amarillos y colores que van del blanco al amarillo, rosado o rojo (
Galán, 2009;Figura 1). Las inflorescencias llevan flores
hermafroditas y masculinas. En flores hermafroditas el ovario es
globoso con un solo estigma (Ramírez y Davenport, 2010). El
cultivar Keitt evaluado en este estudio se deriva del cultivar
Mulgoba, que tiene una altura de árbol de moderada a alta (9,1–
40 m), una copa abierta y tamaños de frutos que oscilan entre 13
y 15 cm (Campbell, 1992). Este es el cultivar más plantado en el
lado sur de la isla. El cultivar Kent evaluado aquí se derivó del
cultivar Brooks y puede alcanzar alturas de 40 m,
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Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

FIGURA 1 | (A)Plano de la Estación Experimental Agrícola Juana Díaz indicando la ubicación del germoplasma de mango y los cuatro campos [Julie (J), Keitt (Ki), Kent (Ke),
Tommy Atkins (T)] utilizados en este estudio. (B)Palpada vinetorumvisitando las inflorescencias de los campos de Julie. (C)Ubicación de la Estación Experimental Agrícola
Juana Díaz, PR. El mapa base se obtuvo de Google Earth Pro, (27 de noviembre de 2020) Juana Díaz, Puerto Rico. 18◦01'37 73”N, 66◦31' 23 56” W Maxar Technologies, https://
earth.google.com (2 de febrero de 2021).

tiene un follaje que se ve más compacto y produce frutos de 11 a 13
cm de tamaño que son los favoritos en América Latina (Campbell,
1992). El cultivar Tommy Atkins se derivó del cultivar Haden y produce
un árbol de copa densa y redondeada con una fruta que puede medir
entre 12 y 14,5 cm y, a menudo, se prefiere por el color de su fruta
(piel de color amarillo anaranjado, carmesí o rojo oscuro ruborizado). )
para exportación (Campbell, 1992). Julie es la más pequeña de los
cuatro cultivares estudiados. Crece solo hasta 3,3 m de altura y
produce frutos más pequeños en relación con los tres cultivares
restantes. Este es el principal mango exportado desde las Indias
Occidentales a Europa, se cree que fue importado de Jamaica a otros
países del Caribe y un favorito en toda la región del Caribe (Mortón,
1987). Para cualquiera de estos cultivares, la floración ha ocurrido
históricamente en el transcurso de 5 a 6 semanas durante los meses
secos, lo que en Puerto Rico ocurre entre los meses de enero y abril,
aunque puede haber alguna variación en el inicio de la floración
según el año.
Recopilación de datos
Recolectamos insectos visitando las flores de 10 plantas de cada una
de las cuatroM indicaficampos (norte=40 plantas) tres días a la
semana durante sus ciclos anuales de floración. En el 2017 y 2018
temporadas, la floración ocurrió de enero a abril, mientras que para la
temporada 2019, la floración comenzó temprano y se extendió desde
la última semana de diciembre y continuó hasta abril. Los árboles del
germoplasma general de mango se sembraron en hileras con una
distancia mínima de 7 m de un árbol sembrado a otro y un área total
censada por cultivar de 0,70 ha. Asimismo, los cultivares variaron en
su distancia entre sí: 64,7 m entre los cultivares Keitt y Kent, 477,0 m
entre Keitt y Tommy Atkins y 150,4 m entre Kent y Julie (Figura 1).
Para cada árbol en un cultivar, seleccionamos cinco inflorescencias
para ser el foco de las colecciones de insectos (50 inflorescencias/
cultivar). Se observaron inflorescencias en un árbol para visitantes de
insectos que fueron vistos realizando visitas legítimas (es decir,
cuando la corola estaba abierta y el visitante estaba recolectando
recursos (néctar o polen de ella). Una vez detectados, los insectos
fueron recolectados pasando una red entomológica sobre el
inflorescencia.Las observaciones y colectas se realizaron tres días a la
semana: lunes, miércoles y viernes.Cada día, la colecta se realizó entre
las 09:00 h y las 14:00 h siguiendo un esquema sistemático.El día se
dividió en períodos de 1 h con cuatro intervalos de 15 min cada uno
asignado a un cultivar dado Dentro de cada intervalo de 15 min, se
observaron inflorescencias para todos los árboles (1.5 min/árbol) e
insectos visitando las flores en

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Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman
formas legítimas se recolectaron en bolsas separadas registrando el
tiempo y la identificación del árbol en cada bolsa. En cada período de
horas, se rotó el orden de los cultivares y también el orden de los árboles
dentro de un cultivar para asegurarse de que los cultivares y sus
respectivos árboles se observaran en diferentes períodos diurnos dentro
de la temporada de floración. Todos los insectos colectados fueron llevados
al Laboratorio para ser montados o conservados en alcohol al 75%. Todos
los especímenes fueron identificados por especie excepto uno que fue
identificado por género. Para cada árbol observado también registramos el
número de inflorescencias por árbol durante el pico de floración y
recolectamos y pesamos frutos para generar un valor para el número de
frutos por árbol y el rendimiento de frutos (kg).
Análisis de datos
Para cada campo (Julie, Keitt, Kent, Tommy Atkins), se construyó una matriz
de datos de insectos con las variables año, campo, semana de recolección
(1, 2, 3, etc.), abundancia de insectos combinada para cada campo.M indica
campo. Esta matriz de abundancia se analizó luego con análisis de escala
multidimensional no métrica (NMDS) y superposiciones de vectores de
tiempo (usando el año como variable de tiempo) (Clarke, 1993;McCune y
Grace, 2002) para evaluar las posibles diferencias en las comunidades de
visitantes de flores entre campos y períodos de tiempo. Este análisis se
realizó en PC-ORD versión 5.0 (McCune y Mefford, 2006) utilizando el índice
de similitud de Bray-Curtis y realizando 250 iteraciones con datos
aleatorios para seleccionar una dimensionalidad, y luego realizando una
iteración con la dimensionalidad elegida para encontrar una solución
estable con un estrés mínimo (McCune y Grace, 2002). Para explorar qué
especies explicaban mejor la varianza entre las comunidades de insectos
en el espacio multivariado, utilizamos análisis de correlación de Kendall
que probaron específicamente las asociaciones entre la abundancia de
especies y el primer y segundo eje NMDS (McCune y Grace, 2002). Para
estos análisis consideramos abundancias de especies con coeficientes de
correlación de Kendall de (r)≥0.4 para estar significativamente
correlacionado con los ejes multivariados de NMDS y luego usó los tres
más dominantes (y los más consistentes en actividad entre cultivares) para
evaluar su asociación con el éxito reproductivo de la planta (ver más abajo).
A los efectos de este trabajo, proporcionamos resultados sobre la
diversidad total de especies de insectos (en lo sucesivo, riqueza) y la
abundancia, así como la abundancia de las tres especies más dominantes,
ya que estas fueron las visitantes más constantes en los cuatro campos.
Nuestra intención fue evaluar las diferencias en la abundancia total de
insectos, la riqueza de especies y la abundancia de especies dominantes
entre años y campos y cómo estas variables se relacionan con la
reproducción del mango. Primero probamos la presencia de variación
espacial sistemática de variables que podrían influir en los resultados
estadísticos cuando se utilizan métodos de mínimos cuadrados ordinarios (
Dormann et al., 2007). A tal efecto, realizamos análisis exploratorios de los
valores de I de Moran para todas las variables numéricas en GeoDa (
Anselin et al., 2006) primero agrupando datos de todos los cultivares para
verificar problemas de autocorrelación espacial a nivel de paisaje. Luego
usamos valores para cada cultivar individual para probar la autocorrelación
a escala local. Los análisis I de Moran reflejaron problemas de
autocorrelación espacial a escala del paisaje pero no a escala local (es decir,
dentro de un cultivar). Por lo tanto, primero realizamos un "análisis de
varianza multivariante permutacional" (PERMAVOVA) utilizando el índice de
disimilitud de Bray-Curtis para
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prueba de diferencias multivariadas integrando variables relacionadas con la
riqueza y abundancia de especies de polinizadores (riqueza de especies de
insectos, abundancia y abundancias individuales de especies de insectos
dominantes) con el año, el campo y su interacción como efectos principales. A
diferencia de un MANOVA regular, PERMANOVA no depende de la estructura de
correlación entre grupos (anderson, 2014). Para visualizar las relaciones basadas
en la disimilitud, generamos un dendrograma a partir de un análisis de
conglomerados basado en el método de grupos de pares no ponderados con
media aritmética (UPGMA) y el índice de disimilitud de Bray Curtis utilizando
MSVP v3.22 (Kóvach, 2007). Seguimos a PERMANOVA con una serie de análisis
complementarios para evaluar los cambios en las variables de la comunidad de
insectos y la reproducción de plantas y la relación entre estos a escala de campo
para evitar problemas de autocorrelación espacial y usar valores de variables
transformadas ln para cumplir con el requisito de pruebas paramétricas. Para
evaluar la influencia de la abundancia y diversidad de insectos y el número de
inflorescencias por árbol en el número de frutos/árbol y el rendimiento total (kg/
árbol) de cada campo de mango cada año, usamos modelos lineales
generalizados para evaluar cómo los datos se ajustaban a la modelos bajo
diferentes distribuciones (poisson, normal, exponencial y binomial negativa) y
utilizando el valor AICc más bajo (un AIC ajustado para tener en cuenta tamaños
de muestra pequeños, Cavanaugh, 1997) como nuestro criterio de selección para
el mejor modelo y utilizando un criterio mínimo de 2 unidades para la selección
del modelo (Burnham y Anderson, 2002). Para los modelos bajo una distribución
normal (todos menos dos), también se corrieron modelos de mínimos cuadrados
ordinarios para generar R2estimados. Para cada campo, ejecutamos ANOVA de
medidas repetidas para probar las diferencias univariadas a lo largo de los años
en la riqueza y abundancia total de especies de insectos, el rendimiento de frutos
y el número de inflorescencias, así como análisis de correlación de Pearson por
parejas para probar las asociaciones entre el rendimiento de frutos y el número
de frutos. y también entre el número de inflorescencias con rendimiento de
frutos. También realizamos múltiples análisis de correlación para probar las
asociaciones entre la abundancia de cada una de las tres especies de insectos
dominantes observadas para cada árbol y la producción de frutos por árbol para
cada campo y cada año. Para tener en cuenta un aumento potencial en los
errores de tipo II de múltiples análisis (norte=28 correlaciones),pags-valores
fueron corregidos usando correcciones de Bonferroni (Martillo et al., 2001). Los
análisis GLM se ejecutaron en JMP v. 13.1 (Instituto SAS Cary Inc, 2019) mientras
que PERMANOVA, ANOVA de medidas repetidas y correlaciones se ejecutaron en
InfoStat (Di Rienzo et al., 2018).
RESULTADOS
Composición de la comunidad de insectos
Se recolectó un total de 3795 individuos distribuidos en 50 especies de
insectos en cuatro cultivares de mango (distribuidos en cuatro
campos) durante los 3 años del estudio (2017:norte=920; 2018:norte=
1.318; 2019:norte=1.557). Los análisis NMS mostraron que el 94,3% de
la variación temporal en la composición de la comunidad de insectos
se explicaba por una solución bidimensional con la mayor parte de la
variación (70,4%) explicada por el Eje 1 (Figura 2). El análisis NMS
mostró que las observaciones para diferentes campos (Julie, Keitt,
Kent y Tommy) basadas en la similitud de las especies tendían a
formar grupos alrededor de períodos de tiempo y no alrededor de los
campos mismos. Es decir, dentro de un año dado
5 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821
Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

FIGURA 2 |Análisis de escalamiento multidimensional (NMS) no paramétrico basado en el índice de similitud de Bray-Curtis que evalúa las diferencias en la composición de especies de insectos entre años y
campos (Julie, Keitt, Kent, Tommy Atkins). (A)Agrupaciones de observación basadas en similitudes dentro del año. (B)Líneas de correlaciones que muestran las asociaciones más fuertes entre especies de
insectos y ejes multivariados basados en la abundancia de especies de insectos. VerTabla 2para siglas de insectos.

las observaciones de la composición de especies de los visitantes de
las flores para los diferentes campos fueron más similares entre sí
que las observaciones para un campo dado a lo largo de los diferentes
años (Figura 2A). Además, las comunidades de insectos en 2017
(antes de los huracanes) y 2019 (2 años después) eran más similares
entre sí que con las comunidades de insectos en los cuatro campos en
2018, 4 a 6 meses después de que el huracán María azotara la isla. Los
análisis de correlación de Kendall mostraron que las especies que más
se relacionaban con la variación observada en la composición de la
comunidad de visitantes de las flores eranPalpada albifrons(dípteros:
Syrphidae),Palpada vinetorum(dípteros: Syrphidae),Apis mellifera(
Himenópteros: Apidae),Cochliomyia mínima(dípteros: Calliphoridae),
Psedodorus clavatus(dípteros: Syrphidae),gonia crassicornis(Dípteros:
Tachinidae), yPeckía sp. (Dípteros: Tachinidae) (Figura 2Bytabla 1). De
ellos, los tres más abundantes fueronPalpada vinetorum,Apis
mellifera,
yCochliomyia mínima(promedio de observaciones/campo≥7.4 individuos/
campo/árbol). En general, las abundancias deP. vinetorum yA. mellifera
fueron considerablemente más bajos en 2018, pero ese no fue el caso de
Cochliomyia mínimaque se convirtió en la especie dominante con
abundancias observadas seis veces superiores a las observadas en 2017 (
figura 3). En 2019, los valores de abundancia paraCochliomyia mínimase
habían reducido a los niveles previos al huracán, pero los deA. mellifera
fueron significativamente más bajos que los valores de abundancia en
2017 (figura 3). En cambio, tras el descenso de 2018,P. vinetorum
experimentó un aumento general en la abundancia en 2019 y se convirtió,
una vez más, en la especie más dominante ese año. Al considerar la
abundancia de especies dominantes dentro de campos individuales,P.
vinetorumyA. mellifera exhibió disminuciones significativas en 2018 en
todos los campos, pero volvió a los niveles previos al huracán en todos los
campos con la excepción del campo Kent (figura 3yTabla 2). En ese campo,
la abundancia de

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