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Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

CUADRO 1 |Coeficientes de correlación de Kendall (r) con ejes de ordenación resultantes de r=0.39,PAGS=0,26; todos los demás campos:r=0,83–0,99,pag <<0,01). Los
análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) para siete especies de las
resultados relacionados con el rendimiento del cultivo y el número de frutos
comunidades en cuatro campos de mango, cada uno con un cultivar diferente (Julie, Keitt,
siempre fueron similares en magnitud y dirección, por lo tanto, en aras de la
Kent, Tommy Atkins).
simplicidad, solo presentamos los resultados de los correlatos del rendimiento
Especies r (ejes 1) r2 r (ejes 2) r2 reproductivo de la planta en relación con el rendimiento del cultivo. Todos los
campos exhibieron disminuciones en el número de inflorescencias por árbol en
Palpada vinetorum(Palvin) − 0.495 0.245 − 0.874 0.765
2018 que fueron seguidas por recuperaciones significativas en 2019 (Figura 4Cy
Palpada albifrons(Palalb) − 0.652 0.425 − 0.517 0.267
Tabla 4). Sin embargo, a nivel de campo, el número de inflorescencias por árbol
Cochliomyia mínima(Chomín) 0.94 0.884 0.421 0.177
durante el pico de floración nunca fue un buen predictor del rendimiento
Psedodorus clavatus(Psecalv) api − 0.67 0.449 0.213 0.045
reproductivo de la planta (Tabla 4). En cambio, el rendimiento reproductivo de la
mellifera(Apimel) gonia − 0.853 0.727 − 0.579 0.335
planta (es decir, el rendimiento del cultivo) se asoció positivamente con la
crassicornis(Gon) Peckia sp. (Dip 0.843 0.711 0.301 0.091
riqueza y abundancia de especies de insectos (Figura 6) pero la importancia y
Unk) 0.711 0.506 0.205 0.042
magnitud de estas relaciones también fueron influenciadas por el campo y el año
Para cada especie, r2los valores representan el porcentaje de varianza explicado por cada eje. de muestreo (Tabla 4). En 2017, las relaciones positivas entre el rendimiento, la
riqueza de especies y la abundancia de insectos fueron sólidas para todos los
campos (Figura 6yTabla 4). En 2018, luego de los eventos del huracán, estas
P. vinetorumaumentó en 2019 pero superó los niveles previos asociaciones desaparecieron para los campos Julie y Tommy Atkins y solo
al huracán y la abundancia deA. melliferano se recuperó en estuvieron presentes para Keitt (solo para abundancia) y Kent (tanto para riqueza
2019 (figura 3yTabla 2). En cambio, la abundancia de de especies como para abundancia) aunque fueron más débiles que en 2017 (
C. mínimosaumentó para los campos Keitt, Kent y Tommy Atkins en 2018, Tabla 4). En 2019, las relaciones entre el rendimiento del cultivo y la riqueza y
regresando a los niveles previos al huracán en 2019 y el campo Julie abundancia de especies regresaron para el campo Julie y estuvieron presentes
experimentó un patrón de disminución-recuperación entre 2018 y 2019 ( en el campo Keitt, pero estuvieron ausentes en las áreas con árboles Kent y
figura 3yTabla 2). Tommy Atkins. Mientras que los campos de Julie y Kent tuvieron valores de
rendimiento de fruta constantes a lo largo de los años, Kent y Tommy Atkins
Riqueza y abundancia de especies experimentaron una reducción general en el rendimiento del cultivo en 2018,
PERMANOVA detectó disimilitudes multivariadas significativas definidas pero luego se recuperaron a los valores previos al huracán en el campo de Kent y
por la diversidad y abundancia total de insectos y la abundancia deP. superaron los niveles anteriores al huracán en el campo. Campo de Tommy
vinetorum,A. mellifera, yC. mínimos explicado por las diferencias entre Atkins en 2019 (Figura 5DyTabla 3). En el campo de Kent, los individuos
años, campos y su interacción. Las fluctuaciones en la riqueza y abundancia mostraron los valores de rendimiento de cultivo más altos de todos los campos
de especies no fueron consistentes en todos los campos. Un dendrograma (promedio 407±58,13 kg), seguida por la Keitt (media: 183,25±31,19 kg), Julia
luego de un análisis de conglomerados usando las mismas variables que (promedio: 60,77±7,95 kg) y Tommy Atkins (promedio: 77,55±10,63 kg) campos (
en PERMANOVA mostró que los campos dentro de un año estaban Figura 4D). La abundancia de dos de las especies dominantes de insectos (P.
agrupados, pero que las relaciones entre los campos dentro de un año no vinetorumyC. mínimos) mostró una correlación positiva con el rendimiento
eran consistentes en base a su similitud en la riqueza de especies, la reproductivo (rendimiento del cultivo) de los árboles de mango, pero estas
abundancia total de insectos y la abundancia de especies dominantes ( relaciones no fueron consistentes para todos los años o campos, ni fueron
Figura 4). Los resultados de ANOVA de medidas repetidas mostraron consistentes dentro de una sola temporada utilizando valores alfa conservadores
diferencias significativas a lo largo de los años en la diversidad de especies (Tabla 5). Con valores alfa más relajados, se encontraron asociaciones
de insectos (es decir, la riqueza) y la abundancia en solo dos de cuatro significativas entre la abundancia de insectos y el rendimiento del cultivo en tres
campos (Kent y Tommy Atkins), pero la dirección de los cambios fue instancias paraP. vinetorum,dos porC. mínimosy ninguno paraA. mellifera.
diferente para cada uno (Figuras 5A,B yTabla 3). En promedio, los valores Usando valores alfa menos conservadores, el número de correlaciones
de riqueza de especies fueron más bajos en 2018 para el área de Kent y significativas aumenta a ocho paraP. vinetorum(distribuidos a lo largo de todos
regresaron a los niveles previos al huracán en 2019, mientras que en el los años), seis paraC. mínimos(en 2018 y 2019), y solo dos por
área de Tommy Atkin, los árboles experimentaron aumentos anuales
incrementales en la riqueza de especies y un aumento en la abundancia de
insectos en 2018 que se mantuvo en 2019. Los campos Julie y Keitt no A. mellifera(en 2017 y 2019 solo en Julie) (Tabla 5).
experimentaron cambios significativos ni en riqueza ni en abundancia a lo
largo de los años (Figuras 5A,B yTabla 3). La variación en la riqueza de
especies también pareció aumentar para todos los campos en 2018 y DISCUSIÓN
también se mantuvo elevada en 2019 para los campos Julie, Keitt y Tommy,
pero no para Kent (Figura 5B). Los huracanes son fenómenos meteorológicos a gran escala con el potencial de
cambiar las comunidades de insectos e influir en su dinámica posterior (p. ej.,
Schowalter y Ganio, 1999;McGinley y Willig, 1999;Schowalter et al., 2017). Se ha
Producción de frutas y rendimiento de cultivos argumentado que estos eventos pueden interrumpir las interacciones planta-
Con la excepción del campo Julie en 2018, el rendimiento del cultivo se correlacionó polinizador con consecuencias importantes para los cultivos alimentarios (
fuerte y positivamente con el rendimiento de la fruta en todos los campos y todos los Consejo Nacional de Investigación et al., 2007;Natalia Escobedo-Kenefic, 2018).
años (correlaciones de Pearson para la producción de fruta (la cantidad de frutos Mientras que los insectos llevan a cabo la mayor parte de la función de
producidos por árbol) frente al rendimiento del cultivo; Julie 2018: polinización en las plantas,

Fronteras en Ecología y Evolución | www.frontiersin.org 7 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821

Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

FIGURA 3 |Diagramas de caja que ilustran las diferencias en la abundancia de insectos por campo (Julie, Keitt, Kent, Tommy Atkins) por año para los tres visitantes de flores más dominantes.
(A)Palpada vinetorum, (B)Apis mellifera, (C)Cochliomyia mínima.Los análisis de medidas repetidas realizados para cada año en cada campo detectaron diferencias significativas
entre años en todas las especies de insectos (Tabla 2).Letras diferentes dentro de un campo indican diferencias significativas entre años.

la mayor parte de lo que sabemos sobre las respuestas de los insectos a los
huracanes proviene de otros grupos funcionales de insectos (herbívoros,
depredadores, omnívoros, detritívoros; por ejemplo,Torres, 1992;McGinley
y Willig, 1999;Schowalter y Ganio, 1999;Koptur et al., 2002; Spiller et al.,
2016;Schowalter et al., 2017;Novais et al., 2018). De hecho, los estudios que
evalúan la respuesta de los insectos polinizadores a los eventos de
huracanes han sido pocos y limitados en alcance geográfico y taxonómico,
lo que impide hacer generalizaciones sobre los efectos a corto y largo plazo
de estas interacciones.Bronstein y Hossaert-McKey, 1995;Pascarella, 1998;
Roubik y Villanueva-Gutiérrez, 2009;Landry, 2013). Aquí discutimos
nuestros resultados sobre los cambios inducidos por huracanes en las
comunidades de polinizadores de
M indicaen la isla de Puerto Rico tras el paso del huracán María para: (1)
generar conocimiento sobre la dinámica de la comunidad de insectos
polinizadores posterior al huracán y contribuir a la extensa literatura
disponible sobre las respuestas de las comunidades de insectos a los
huracanes; (2) comprender el papel de la diversidad y la abundancia de las
comunidades de insectos frente al papel de las especies de insectos
individuales en la reproducción de una especie económicamente
importante en todo el mundo, y cómo estas relaciones pueden verse
influenciadas por los fenómenos meteorológicos extremos; (3) discuta
cómo esta información puede informar el manejo de polinizadores en los
sistemas de cultivo en áreas donde los eventos climáticos catastróficos,
como los huracanes, son eventos frecuentes.

Fronteras en Ecología y Evolución | www.frontiersin.org 8 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821

Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

CUADRO 2 |Medidas repetidas ANOVA analiza la prueba de las diferencias anuales en la CUADRO 3 |Medidas repetidas ANOVA de una vía sobre características reproductivas y
abundancia promedio (número de insectos observados/árbol/día) de las especies de insectos características de la comunidad de insectos registradas anualmente en cuatro campos deM indica
dominantes para cada cuatro campos deM indicacada uno contiene un cultivar diferente. entre 2017 y 2019.

Especies Campo Año Significar±SE F PAGS Rasgo cultivar F pags

Palpada vinetorum julio 2017 19.60±2.90 3. 16.7 0.0001 Número de inflorescencias julio 21.89 0.0001
2018 00±1.83 Keitt 36.67 0.0001
2019 25.10±2.9 Kent 74.17 0.0001
Keitt 2017 5.70±1.36 27.1 0.0001 tommy 21.89 0.0001
2018 2.90±1.36 Rendir julio 2.53 0.11
2019 15.00±1.36 3. Keitt 0.67 0,53
Kent 2017 70±1.31 44.5 0.0001 Kent 14.80 0.0002
2018 0.80±1.31 tommy 17.21 0.0001
2019 14.90±1.31 5. Abundancia total de insectos julio 0.88 0.43
tommy atkins 2017 50±1.23 8.64 0.0023 Keitt 1.07 0.37
2018 0.40±1.23 Kent 14.14 0.0002
2019 7.40±1.23 tommy 15.12 0.0001
Apis mellifera julio 2017 6.50±0.9 13.4 0.0003 Riqueza de especies de insectos julio 2.55 0.11
2018 0.40±0.9 Keitt 6.52 0.007
2019 4.50±0.9 Kent 5.57 0.003
Keitt 2017 6.10±0.80 12.5 0.0004 tommy 13.61 0.0003
2018 0.90±0.80 Todas las variables se transformaron en ln y los valores de p significativos se indican en negrita.
2019 4.60±0.80
Kent 2017 5.20±0.77 11.96 0.0005
2018 0.40±0.77
La dinámica posterior al huracán de las especies individuales de insectos
2019 2.70±0.77
polinizadores sugiere que estos cambios temporales en las similitudes de
tommy atkins 2017 4.60±0.63 26.75 0.0001
la comunidad a lo largo de los años fueron impulsados, al menos en parte,
2018 0.40±0.63
por cambios en su abundancia relativa y no por la sustitución de especies
2019 6.10±0.63
de insectos dominantes. A nivel de especies individuales, los huracanes
Cochliomyia mínima julio 2017 1.3±1.7 38.4 0.0001
redujeron claramente las poblaciones deP. vinetorum yA. mellifera(las dos
2018 18.6±1.7
especies más dominantes antes de los huracanes), peroA. mellifera
2019 4.1±1.7
abundancias estaba en camino a los niveles previos al huracán para 2019
Keitt 2017 27.60±2.29 1. 43.57 0.0001
(aunque no completamente) mientras que las poblaciones deP. vinetorum
2018 90±2.29
aumentó en número ese año. A diferencia de,C. mínimoslas abundancias
2019 1.10±2.29
aumentaron dramáticamente después del huracán, pero disminuyeron a
Kent 2017 1.70±0.55 54.17 0.0001
los niveles previos al huracán en 2019. Una explicación probable de las
2018 7.70±0.55
diferencias observadas en la dinámica de abundancia posterior al huracán
2019 0.20±0.55
de las especies es que los cambios provocados por los huracanes en el
tommy atkins 2017 2.00±2.77 35.65 0.0001
entorno biótico o abiótico influyeron en el ciclo de vida de diferentes
2018 33.90±2.77
2019 10.20±2.77
taxones. En maneras diferentes. Por ejemplo, muchas moscas sírfidas
comoP. vinetorumtienen larvas acuáticas que son saprófagas y se
Los valores P significativos (<0,05) se indican en negrita.
alimentan de materia orgánica y microorganismos (Pérez-Bañón et al.,
2003;Sánchez-Galván et al., 2017). Sabemos que la temporada de
La literatura relacionada con la dinámica post-huracán en huracanes de 2017 resultó en una gran acumulación
Las comunidades de artrópodos sugieren que, si bien los artrópodos de los desechos en toda la isla, de los cuales el 60% eran orgánicos (Lugo,
las poblaciones pueden tomar diferentes caminos (aumentar, disminuir, o2018).
exhibir
Enrespuestas complejas
espacios manejados, la (p. ej.,Gandhi
eliminación deet al., 2007),
estos bajo
desechos algunas
fue lenta y
circunstancias estos ensamblajes pueden ser altamente resilientes y volver a los
ese niveles
material previos
podría al creado
haber huracán en un ideales
hábitats corto período de tiempo (Chen
para el crecimiento de
et al., 2020). Sin embargo, esto no siempre ocurre porque las respuestas de las especies
larvas de sírfidosa durante
los huracanes pueden
la estación depender
húmeda. deltanto,
Mientras taxón,lasellarvas
gremiode
y el contexto ambiental (biótico y abiótico) en el que ocurren (Schowalter et al., 2017;Novais
Cochliomyia mínimaet al., 2018;Salvaje
(Calliphoridae) muy et al., 2018). En se
probablemente nuestro sistema,
alimentan de
las comunidades de insectos polinizadores cambiaron después de los huracanes de(Yusseff-Vanegas,
cadáveres 2017, pero en general
2014), estaban en camino fueron
que probablemente a los niveles
abundantes
previos al huracán en función de cuán similares aparecían en el espacio multivariado para
después de los 2019. Después del huracán María y como resultado de
huracanes.
la pérdida de cobertura de dosel, la isla de Puerto Rico exhibió aumentos
de temperatura de hasta 4◦C en algunas áreas (Lugo, 2018).

Las respuestas taxonómicas diferenciales a los cambios abióticos inducidos por

huracanes también pueden explicar los cambios observados después del huracán en
los taxones dominantes. Se ha demostrado que la exposición a niveles más altos

Fronteras en Ecología y Evolución | www.frontiersin.org 9 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821

Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman
FIGURA 4 |Dendograma que representa grupos multivariados utilizando el índice de disimilitud de Bray Curtis basado en la riqueza total de especies de insectos, la abundancia total y la
abundancia de cada uno de los tres insectos polinizadores dominantes deM indica(Palpada vinetorum, Apis mellifera,Cochliomyia mínima) registrado para cuatro campos (Julie, Keitt, Kent,
Tommy Atkins) en 2017, 2018 y 2019 en la Estación Experimental Juana Díaz en Puerto Rico.
que las temperaturas óptimas enApis melliferalas abejas pueden conducir
a una salud reproductiva reducida en las colonias a través del desarrollo
deficiente de los zánganos y la calidad reproductiva, especialmente si los
cambios son repentinos (Rangel y Fisher, 2018y referencias en el mismo).
Exposición a altas temperaturas enApis melliferatambién puede reducir la
supervivencia y aumentar el estrés oxidativo en las abejas (Li et al., 2019).
Por otro lado, las temperaturas más altas acortan el tiempo de desarrollo
en Calliphoridae (Bansode et al., 2016), y algunas especies (incluidas
algunasCochliomyia) tienen altas tolerancias térmicas (42C-53C; Richards et
al., 2009). si es localCochliomyiatienen estas características, entonces
puede explicar sus aumentos numéricos después de los huracanes. Las
especies de sírfidos, por otro lado, tienen respuestas variables (positivas y
negativas) a los cambios en su entorno abiótico, pero la mayor parte de
este trabajo proviene de regiones templadas (Radenkovic et al., 2017;Milic
et al., 2019). Claramente, se necesita más investigación sobre las
influencias directas e indirectas de los cambios ambientales posteriores al
huracán para comprender el mecanismo que impulsa los cambios de los
polinizadores dominantes de
M indica.
Varios estudios han enfatizado la necesidad de asegurar la diversidad y
abundancia de polinizadores silvestres y la importancia de proteger a las
abejas como una forma de mejorar los servicios de polinización (Blüthgen y
Klein, 2011;Albrecht et al., 2012; Tomson, 2019) y la producción de cultivos (
Rader et al., 2013). La protección de la biodiversidad de los cultivos
asociados se considera un elemento importante para garantizar la
seguridad alimentaria y la sostenibilidad de los sistemas agrícolas (FAO,
2018). Nuestros resultados muestran una clara asociación entre la
diversidad y abundancia de polinizadores con la producción de frutos enM
indica.Sin embargo, un resultado importante de este estudio es que los
rendimientos de frutos se redujeron considerablemente en uno de los
campos evaluados incluso cuando la diversidad de polinizadores
(expresada por la riqueza de especies) y la abundancia aumentaron
localmente. Por lo tanto, los resultados combinados no solo sugieren que
la relación entre la diversidad, abundancia y producción de polinizadores
en este cultivo es compleja, sino que también sugieren que otros
mecanismos además de los cambios en la riqueza de polinizadores y la
abundancia total también influirán en la producción de frutos después de
los huracanes.
Fronteras en Ecología y Evolución | www.frontiersin.org
Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores
Aquí proporcionamos varias hipótesis mecanicistas para explicar nuestros
resultados paraM indica, algunos de los cuales pueden o no estar relacionados
con los cambios observados en las comunidades de polinizadores. Una
posibilidad es que no todosM indicalos polinizadores son igualmente efectivos y
que las disminuciones localizadas en las abundancias relativas de polinizadores
menos abundantes distintos de las especies de polinizadores dominantes
estudiadas aquí llevaron a disminuciones en los rendimientos después del
huracán para los campos de Kent y Tommy Atkins. Incluso cuando todos los
campos experimentaron disminuciones enP. vinetorumyA. mellifera(los
polinizadores dominantes) no todos los campos experimentaron disminuciones
en los rendimientos de frutos. Además, aumentos significativos inesperados enC.
mínimosla abundancia en 2018 para tres campos (Keitt, Kent y Tommy Atkins) no
se tradujo necesariamente en aumentos concomitantes en los rendimientos de
frutos para esos campos en 2018. Varios autores han discutido y probado
mecanismos potenciales en los que la diversidad podría estabilizar los servicios
de polinización con el tiempo (p. ej. ,Winfree y Kremen, 2009; Mukherjee et al.,
2019). Estos incluyen “compensación de densidad” (es decir, la abundancia de
una especie polinizadora aumenta como resultado de reducciones en la
abundancia de otra especie), “diversidad de respuesta” (es decir, algunas
especies polinizadoras aumentan y otras disminuyen por el mismo cambio
ambiental) y “resiliencia entre escalas” (es decir, diferentes especies están
respondiendo al mismo estresor ambiental en diferentes escalas espaciales y
temporales). Si bien nuestro estudio no se puede usar para discriminar la
aplicabilidad de estos mecanismos, los resultados presentados aquí se pueden
usar para evaluar algunas de las premisas de estos mecanismos en cuanto a la
medida en que se pueden aplicar o no. Nuestros datos sugieren que el evento
del huracán influyó en las especies dominantes de manera diferente (P.
vinetorum y A. melliferadisminuido, mientras que
C. mínimosaumentado) y que estos efectos no se observaron en las
mismas escalas espaciales (es decir, abundancias deP. vinetorum yuna
melliferase redujeron para todos los campos en 2018 pero no los deC.
mínimosque en cambio aumentó para tres de los cuatro campos). Además,
el rendimiento de la fruta se redujo para Kent y Tommy incluso cuando
esos campos experimentaron aumentos enC. mínimos abundancia. Esos
patrones de rendimiento de frutos no se alinean completamente con una
hipótesis de efectos de "compensación de densidad" porC. mínimos para
Kent y Tommy Atkins ya que sus rendimientos de fruta disminuyeron
10 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821
Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

FIGURA 5 |Diagramas de caja que ilustran las diferencias en las variables relacionadas con el estado de las comunidades de polinizadores experimentadas por los árboles (riqueza y abundancia de insectos) y
las variables relacionadas con el esfuerzo reproductivo de los árboles (número de inflorescencias y rendimiento de frutos) enM indicaen 2017, 2018 y 2019. (A)riqueza, (B)Abundancia, (C)Rendimiento (kg), (D)
Número de Inflorescencias/árbol. Las letras diferentes dentro de un campo indican diferencias significativas entre los años posteriores a los análisis ANOVA de medidas repetidas (Tabla 3).

aun cuando las abundancias de esta especie polinizadora aumentaron para estos
campos. El hecho de que incluso con aumentos en la riqueza y abundancia de
especies en 2018, la producción de frutos disminuyó en el campo de Tommy
Atkins también sugiere que este visitante de flores puede no ser tan efectivo
para compensar las pérdidas o la reducción en los servicios de polinización de
otras especies que pueden haber experimentado reducciones en la abundancia
El hecho de que el campo Julie experimentó
una reducción en todos los polinizadores dominantes pero no una reducción en
los rendimientos de frutos también sugiere la posibilidad de que otros
polinizadores menos frecuentes en relación con los estudiados aquí puedan
estar actuando como influencias estabilizadoras de los rendimientos de frutos y
de manera localizada. Un estudio a largo plazo con las especies no agrícolas
generalistas Escrofularia californicamostró que la relación entre las abundancias
de los polinizadores más efectivos y los

Fronteras en Ecología y Evolución | www.frontiersin.org 11 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821

Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

FIGURA 6 |Regresiones del rendimiento de frutos en función de la riqueza global de especies y la abundancia global de insectos para cuatro campos (Julie, Keitt, Kent, Tommy Atkins) a lo largo de los 3 años del
estudio. Para cada campo, los análisis GLM detectaron relaciones significativas entre el rendimiento y la riqueza y abundancia de insectos en algunos años pero no en otros. (Cuadro 4).Las líneas representan la
línea de mejor ajuste de regresiones significativas enpag <0.05.

el éxito no fue lineal y estuvo influenciado por la variación en las
diferencias espaciales y temporales en la diversidad y abundancia de
polinizadores (Tomson, 2019). Estas complejas relaciones también se
aplican a sistemas agrícolas comoM indica, cuya gestión para los servicios
de polinizadores y la diversidad, especialmente después de extremos
eventos atmosféricos, por lo tanto, requeriría una comprensión de las
relaciones entre plantas y polinizadores utilizando enfoques a nivel de
comunidad y de especie.
Un resultado importante fue que las correlaciones entre los rendimientos de las
plantas y las abundancias de las especies de polinizadores individuales fueron

Fronteras en Ecología y Evolución | www.frontiersin.org 12 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821

Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores

CUADRO 4 |Resultados de los coeficientes de regresión simple de los análisis del modelo lineal general (GLM) que evalúan la variación en el éxito reproductivo (rendimiento de la planta) en función de la riqueza de
especies de insectos, la abundancia de insectos y el número de inflorescencias/árboles en cuatro campos deM indicaen 3 años separados.

Año Campo Coeficientes Estimar±SE Modelo:AIC F R2 pags

2017 julio Riqueza 1.13±0.15*** 1 13.05 41.9 0.84 0.0002

julio Abundancia .26±0.17*** 0. 12.58 44.3 0.85 0.0002
julio Inflorescencias 46±0.24 26.20 1.34 0.28 0.32
(Inflorescencias)2 0.43±0.35
Keitt Riqueza 3.57±0.52*** 3. 35.50 36.64 0.82 0.0003
Keitt Abundancia 20±0.40*** 0.01 32.54 44.3 0.85 0.0002
Keitt Inflorescencias ±0.003** 3.86±0. 29.40 3.13 0.47 0.11
Kent Riqueza 47*** 2.42±0. 22.23 54.3 0.87 0.0001
Kent Abundancia 27*** 0.0008±0. 20.70 64.2 0.89 0.0001
Kent Inflorescencias 0.0004 39.52 3.05 0.28 0.12
tommy atkins Riqueza 0.97±0.21 17.71 17.sesenta y cinco 0.69 0.003
tommy atkins Abundancia 1.53±0.23*** 0 12.18 36.6 0.82 0.0003
tommy atkins Inflorescencias .004±0.003 26.17 1.26 0.15 0.27
2018 julio Riqueza 0.45±0.33 21.73 1.49 0.dieciséis 0.28
julio Abundancia 0.32±0.23 21.59 1.63 0.17 0.24
julio Inflorescencias 0.06±0.17 23.31 2.8 0.26 0.13
Keitt Riqueza 2.13±0.87* 1. 32.50 4.63 0.37 0.06
Keitt Abundancia 77±0.42** 0. 26.89 14.15 0.64 0.006
Keitt Inflorescencias 71±0.38 34.07 2.8 0.26 0.13
Kent Riqueza 1.47±0.51 26.17 3.6 0.45 0.03
Kent Abundancia 1.45±0.28 19.21 21.31 0.73 0.002
Kent Inflorescencias 0.06±0.17 23.31 1.19 0.27 0,61
tommy atkins Riqueza 0.57±0.56 28.55 2.31 0.12 0.26
tommy atkins Abundancia 0.57±0.35 27.50 2.8 0.27 0.13
tommy atkins Inflorescencias 0.09±0.42 29.83 0.04 0.004 0.85
2019 julio Riqueza 1.02±0.31** 0. 17.7 8.89 0.52 0.02
julio Abundancia 91±0.16*** 0. 10.26 27.5 0.77 0.008
julio Inflorescencias 70±0.39 23.32 1.62 0.17 0.16
Keitt Riqueza 1.44±0.49* 2. 31.7 6.76 0.46 0.03
Keitt Abundancia 53±0.32*** 2. 21.4 32.28 0.8 0.005
Keitt Inflorescencias 07±1.09 34.77 2.86 0.26 0.13
Kent Riqueza 0.69±0.61 22.58 1.01 0.11 0.34
Kent Abundancia 0.85±0.53 21.54 2.11 0.21 0.28
Kent Inflorescencias − 0.70±0.49 0. 23.32 0.02 0.002 0.90
tommy atkins Riqueza 25±0.32 13.45 0.48 0.06 0.51
tommy atkins Abundancia 0.34±0.18 10.80 3.05 0.28 0.12
tommy atkins Inflorescencias 0.51±0.26 10.80 3.06 0.28 0.12

Los valores con asterisco indican los valores P para las estimaciones de los coeficientes de regresión: *0,05, **0,01, ***0,001. Los modelos con valores de P significativos (<0,05) se indican en negrita.

no consistente a través de años o campos y que en generalA. mellifera mostró el
menor número de correlaciones significativas con el rendimiento en
comparación conP. vinetorumyC. mínimos. De hecho, estudios previos han
comentado sobre el bajo atractivo de las flores de mango para las abejas
melíferas (Libre y Williams, 1976) y al menos un estudio experimental que agregó
abejas manejadas no encontró aumentos significativos en la producción de
frutas (Carvalheiro et al., 2010). Por lo tanto, nuestros resultados con las abejas
melíferas no son sorprendentes considerando esos estudios y plantean
preguntas sobre qué tan efectiva es la adición de abejas melíferas manejadas
como una estrategia para mejorar los servicios de polinizadores locales después
de los huracanes para especies de cultivo comoM indica. En efecto, el estudio de
Carvalheiro et al. (2012)sugieren que la introducción de áreas de vegetación
nativa para apoyar los servicios de polinizadores y mejorar la producción de
cultivos puede
ser una mejor estrategia de gestión que valga la pena seguir paraM indica
administración. Por otro lado, las relaciones entre la diversidad y la
abundancia de insectos polinizadores con el rendimiento de las plantas no
fueron igualmente sólidas para todos los campos y los cambios posteriores
al huracán en estas relaciones no se expresaron por igual entre los campos
(Figura 6). Cada campo albergaba un cultivar diferente. Por lo tanto, una
posibilidad es que las características florales y las recompensas puedan
diferir entre los cultivares. Las flores de mango son diminutas y
superficialmente similares entre cultivares, pero pueden diferir en algunas
características que pueden conducir a una atracción diferencial de
polinizadores (Popenoe, 1917). En al menos un estudio, se informó que el
cultivar Keitt tiene poco atractivo en relación con Kent y Tommy Atkins (
Carvalheiro et al., 2012). Estamos en el proceso de analizar datos sobre
rasgos florales y recompensas de néctar para abordar la posibilidad

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CUADRO 5 |Coeficientes de correlación de Pearson para el número de frutos por árbol y la (Carvalheiro et al., 2010, 2012;Simba et al., 2018).Carvalheiro et al. (2010),
abundancia de especies de insectos dominantes por año por campo.
de hecho mostró que los niveles de diversidad experimentados porM

especies de insectos Año Campo r pags indicalos árboles y sus rendimientos de fruta dependían de la distancia de
los árboles de los parches de vegetación natural con más diversidad y
Palpada vinetorum 2017 julio 0.9707 0.0001 mayores rendimientos exhibidos por árboles que estaban más cerca de la
Keitt 0.9599 0.0001 vegetación natural. Hay parches de vegetación natural a aproximadamente
Kent 0.3989 0.2534 1 km de la Estación Experimental Juana Díaz y visualmente la matriz de
tommy atkins 0.8236 0.0033 árboles cultivados que rodean los campos con los cultivares Julie y Keitt
2018 julio 0.7684 0.0094 parece tener una cubierta de árboles más abundante que los árboles de los
Keitt 0.337 0.3409 campos con Kent y Tommy Atkins. (Figura 1).
Kent norte norte
Una segunda alternativa no mutuamente excluyente para las disminuciones
tommy atkins − 0,2129 0.4098
inesperadas en la producción de frutas incluso cuando la abundancia de
2019 julio 0.80547 0.0049
polinizadores aumentó después del huracán puede estar relacionada con los
Keitt 0.9377 0.0001
efectos directos del huracán enM indicaplantas. Las perturbaciones de los
Kent 0.6623 0.0519
huracanes pueden dañar las plantas hasta el punto de reducir los recursos
tommy atkins 0.8585 0.0014
disponibles para producir flores y frutos (Rathcke, 2000). Una evaluación rápida
Apis mellifera 2017 julio 0.6939 0.0259
de los árboles de mango en la Estación Experimental Juana Díaz después del
Keitt − 0,1113 0.7595
huracán María indicó que los árboles perdieron entre el 20 y el 90 % de su follaje
Kent − 0,1125 0.7568
como resultado de este evento y no se observó mortalidad de los árboles
tommy atkins 0.5287 0.1161
(Cabrera-Asencio, datos no publicados). Por lo tanto, las decisiones de asignación
2018 julio − 0,0381 0.9166
de recursos relacionadas con la producción de hojas frente a frutos también
Keitt 0.4296 0.2152
pueden explicar algunas de las dinámicas de rendimiento de los cultivos, pero no
Kent norte norte
pueden explicar toda la variación en la producción de frutos. Incluso cuando la
tommy atkins − 0,3389 0.338
recuperación del follaje fue lenta y todavía se observó la muerte de ramas en
2019 julio 0.8174 0.0038
2019, la producción de frutos observados aumentó por encima de los niveles
Keitt 0.6112 0.0604
previos al huracán en 2019 (este estudio). La falta de mortalidad de los árboles
Kent − 0,4153 0.2662
después del huracán María en nuestro sitio contrastó con un estudio sobre el
tommy atkins norte norte
daño de los árboles de mango en Florida después del huracán Andrew en 1992 (
Cochliomyia mínima 2017 julio 0.0219 0.9520
Departamento de Salud y Servicios Humanos y Departamento de Agricultura,
Keitt 0.198 0.5834
1995; Grúa y Balerdi, 1996). Los árboles de mango de Florida exhibieron un daño
Kent norte norte
considerable con el 58,4 % de los árboles mostrando daños masivos o
tommy atkins 0.9138 0.0002
mortalidad, lo que resultó en una reducción del 75 % en la producción de mango
2018 julio 0.6802 0.0304
incluso después de 4 años. Además, la mayor parte de la mortalidad ocurrió en
Keitt 0.5535 0.0969
áreas donde los árboles eran altos y no se manejaban por tamaño. Por el
Kent 0.8618 0.0013
contrario, los árboles de la Estación Experimental Juana Díaz se manejaron para
tommy atkins 0.7495 0.0126
el control de tamaño, lo que puede explicar resultados diferentes.
2019 julio 0.6158 0.0579
Keitt 0.0808 0.8242
La variación dentro de la temporada en el número de inflorescencias no
Kent − 0,2806 0.4644
se relacionó con los rendimientos de los cultivos y las reducciones
tommy atkins 0.8265 0.0031
posteriores al huracán en la producción de inflorescencias en el mango, si
Los valores en negrita indican valores significativos con un valor alfa corregido igual a 0,0002 bien se notaron en todos los campos, no necesariamente se tradujeron en
cuando se corrige para comparaciones múltiples.
reducciones en el rendimiento de los cultivos. Inflorescencias deM indica
producen numerosas y diminutas flores unisexuales que alcanzan miles de
de diferencias en atractivo floral o recursos florales entre cultivares. Asimismo, flores como ha sido reportado para Tommy Atkins (2,238 flores/
tenemos experimentos en curso para evaluar las diferencias potenciales en la inflorescencia, Abourayya et al., 2011). También es ampliamente conocido
efectividad de la polinización de los polinizadores dominantes deM indicaa queM indica en cultivo produce muchas más flores que frutos (frutos∼10%;
diferentes cultivares para comprender mejor el papel de las especies de Shu, 2009). Por lo tanto, una posibilidad no explorada es que incluso con
polinizadores individuales y la producción de frutos en este sistema. Una última las reducciones de inflorescencias y polinizadores, después de los
posibilidad, e igualmente probable, es que los cultivares de mango se huracanes, las proporciones resultantes de flor:polinizador todavía
encuentren en diferentes ubicaciones espaciales a lo largo de la estación y que permitieron maximizar la producción de frutos en algunos cultivares.
las diferencias del paisaje en los requerimientos de insectos, desconocidas para Además, la proporción de flores hermafroditas a flores masculinas en
nosotros, puedan operar para influir en las visitas a los cultivares individuales. sistemas de plantas andromonoicas comoM indicapuede variar en
Estudios conM. mangiferaen Sudáfrica han demostrado que los recursos florales respuesta a los estresores ambientales (Geetha et al., 2016) de manera que
existentes disponibles dentro y fuera de las áreas cultivadas (es decir, la pueda reflejar un uso óptimo de los recursos disponibles para la
vegetación natural) tienen el potencial de influir en las visitas florales del mango reproducción. Así, otra posibilidad no explorada y no mutuamente
al contribuir con los recursos florales de los visitantes compartidos, incluso fuera excluyente es que algunos cultivares deM indicatambién son capaces de
de la temporada de floración del mango. ajustar los recursos florales de tal manera que los recursos son

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Cabrera-Asencio y Meléndez-Ackerman
utilizado más eficientemente hacia la producción de frutos. Estas ideas
deberían explorarse a fondo para comprender cómo los cambios de
huracanes en los recursos florales y los polinizadores pueden, en última
instancia, influir en la reproducción enM indica.
El rendimiento de la fruta en esta especie económicamente importante
puede recuperarse (bajo algunas condiciones) en menos de 2 años. En el caso de
M indicay suponiendo una mortalidad baja, dos condiciones pueden potenciar
esta recuperación. La mayoría de los insectos que visitan elM indicaLos cultivares
son nativos de la región del Caribe y probablemente, a través de su historia
evolutiva, hayan desarrollado adaptaciones que podrían hacerlos altamente
resistentes a estos sistemas, independientemente de los taxones. En segundo
lugar, los efectos de los cambios relacionados con los huracanes en las faunas de
polinizadores sobre la reproducción de las plantas (independientemente del
sistema de la planta) pueden depender de si los sistemas de polinización son o
no generalizados o especializados (Dalsgaard et al., 2009) o si las especies de
plantas tienen o no mecanismos alternativos de seguridad reproductiva de las
plantas (Jones et al., 2001;Rivera-Marchand y Ackerman, 2006;Pérez et al., 2018).
Mientras que la mayoría de los cultivares de
M indicadependen de la polinización animal para dar fruto (Anderson et al.,
1982;De Siqueira et al., 2008;Fajardo et al., 2008;Corredor y García, 2011;
Kumar et al., 2012), es evidente que a nivel mundial los mangos tienen un
sistema de polinización muy generalizado, una condición que
probablemente sea favorable donde los fenómenos meteorológicos
extremos son comunes, como en el Caribe. La teoría de la ecología
reproductiva de las plantas establece que la capacidad de ser polinizados
por una gran diversidad de insectos puede permitir la redundancia
funcional a través de cambios en las especies polinizadoras dominantes, lo
que permite que la reproducción ocurra en ambientes altamente variables.
Waser et al., 1996). Un sistema de polinización generalista puede explicar,
al menos en parte, la naturalización y el éxito de este cultivo en muchas
zonas de América Latina y el Caribe. Si tal éxito puede continuar frente al
cambio climático y los aumentos esperados en los eventos climáticos
extremos depende de los esquemas de monitoreo a largo plazo. El uso de
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Especies de insectos que visitanmangifera indicaFlores
la abundancia en este sistema para una agricultura exitosa ciertamente
requeriría información más detallada sobre el papel de la diversidad y
abundancia global de insectos frente al papel de las especies individuales
en sí mismas.
DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
Los datos sin procesar que respaldan las conclusiones de este artículo serán
puestos a disposición de los autores, sin reservas indebidas, para cualquier
investigador calificado.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
IC-A y EM-A concibieron el estudio, diseñaron los experimentos y
coescribieron el manuscrito. IC-A realizó la investigación de campo y
las observaciones, recopiló los datos y realizó el análisis estadístico.
EM-A contribuyó al análisis de datos y la estrategia de desarrollo de
manuscritos. Todos los autores revisaron el manuscrito,
contribuyeron al artículo y aprobaron la versión enviada.
EXPRESIONES DE GRATITUD
Deseamos agradecer a la Estación Experimental Agrícola de la
Universidad de Puerto Rico, Recinto de Mayagüez (UPRM) y al
Departamento de Ciencias Ambientales de la Universidad de
Puerto Rico, Recinto de Rio Piedras (UPRRP), por el apoyo en el
desarrollo e implementación de esta investigación. proyecto.
También nos gustaría agradecer a James D. Ackerman por sus
valiosos comentarios sobre una versión anterior de este
manuscrito. Frontiers y la Universidad de Puerto Rico apoyaron la
publicación de este artículo.
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Conflicto de intereses:Los autores declaran que la investigación se realizó en ausencia
de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un
potencial conflicto de interés.
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18 marzo 2021 | Volumen 9 | Artículo 556821