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Oecologia (Berl) (1982) 55: 185-191
Arañas de inflorescencia: Un análisis de costes y beneficios
¡para la planta huésped, Ha ! P*PR-- renetus Blake (Asteraceae)
Svata M. Louda*
Departamento de Biología, Universidad Estatal de San Diego, San Diego, CA 92182, EE.UU.
Resumen. Los depredadores de los visitantes de las
flores, como las arañas, podrían influir en la
reproducción de las plantas determinando el equilibrio entre
la polinización y la depredación de las semillas por los
insectos. Este estudio examina el efecto neto de la
depredación por parte de la araña de la florescencia,
Peucetia viridans (Hentz), en la producción de semillas de
una especie de planta nativa en la que caza. Tanto la
polinización como la producción de semillas de
Haplopappus venetus (Astera- ceae) se redujeron en las
ramas con arañas; sin embargo, la liberación de semillas
viables y no dañadas fue mayor en las ramas de
inflorescencia con arañas que en las que no las tenían. La
presencia de P. viridans se asoció con la estructura de
rama de inflorescencia plana característica de H. venetus y
no con la estructura vertical de su congénere, H.
squarrosus. Así pues, la interacción debería ser una
presión selectiva de refuerzo sobre la morfología de la
rama de la inflorescencia de
H. venetus a lo largo del tiempo. Dos factores que limitan
sobre el grado y la tasa de coevolución de la interacción
planta-araña: (1) el papel crítico de la sincronía
fenológica y (2) los requisitos opuestos de las especies
que interactúan y de las etapas posteriores de la historia
vital dentro de una especie.
hipótesis.
Introducción
La interacción con los insectos puede ser un aspecto
importante de la biología vegetal (Harris 1973). Muchas
plantas no sólo dependen de la visita de insectos para la
polinización (por ejemplo, Faegri y van der Pijl 1971;
Richards 1978), sino que, además, la mayoría de las
plantas están sujetas a la herbivoría de insectos
(Salisbury 1942; Whittaker 1979). La concentración
visual y espacial de las fuentes florales necesarias para
atraer a los insectos polinizadores (Baker y Hurd 1968)
también hace que los tejidos florales y las semillas en
desarrollo sean llamativos para los insectos que se
alimentan de flores y semillas. El consumo de tejido floral
Oecologia
Qc Springer-Verlag 1982
Por otra parte, se sabe que las arañas muestran una
respuesta numérica (Green stone 1978) o reproductiva
(Wise 1975, 1979) al aumento de la densidad de presas en
casos específicos, y los insectos en las inflorescencias de las
plantas proporcionan aumentos temporales en la
concentración de presas. Varias familias de arañas cazan
característicamente en las flores (Comstock 1940;
Marden 1963 ; Gertsch 1979; Morse 1979, 1980), y estos
depredadores pueden ser "parte de la batería de defensas
de una planta contra los herbívoros" (Price et al. 1980).
Sin embargo, esta defensa de los depredadores contra los
herbívoros de inflo-rescencia conlleva un coste implícito,
la reducción potencial de la polinización por los insectos;
la depredación por las arañas puede ser análoga a la
interferencia de las hormigas con los polinizadores o con
los parásitos de las plantas en los mutualismos hormiga-
planta (Carroll y Janzen 1973 ; Bentley 1976; Messina 1981
; Skinner y Whittaker 1981).
Si el balance entre polinización y depredación por
insectos es positivo para la planta cuando hay una araña
presente, cabría predecir el refuerzo selectivo de rasgos,
como las adaptaciones morfológicas, que atraen a las
arañas y que refuerzan la interacción y facilitan la relación
mutualista entre la planta y sus defensores (Janzen
1967). Existen pocos estudios pertinentes para probar esta
Además, los datos sobre estas interacciones de orden
superior pueden proporcionar información sobre las
limitaciones del grado y la velocidad de las interacciones de
orden superior.
y semillas no liberadas puede tener un efecto importante en
la fecundidad de la planta (Salisbury t942; Janzen 1971 ;
Bohart y Koerber 1972; Harper 1977; Louda 1978; Lamb
1980; Zimmerman 1980 b) y en el establecimiento de la
planta (Louda 1978, 1982 a, b, 1983).
Los depredadores de visitantes florales podrían influir en
el equilibrio entre los procesos opuestos de polinización
por insectos y depredación predispersiva de semillas por
insectos. No se conoce bien el papel de las interacciones de
alto orden en la reproducción de las plantas (Cates et al.
1977; Price et al. 1980). Por otra parte
* Dirección actual.' Duke University, Pivers Island, Beaufort, NC 28516,
EE.UU.
de coevolución entre especies que interactúan.
El propósito de mi estudio era examinar el efecto de
la depredación por la araña de la inflorescencia,
Peucetia riridans (Hentz), sobre la producción de
semillas de una planta, Haplopappus renetus Blake
(Asteraceae), en la que caza. La pregunta central era:
¿cuál es el efecto neto de la depredación por P. viridans
sobre los insectos de la inflorescencia para la producción
reproductiva de H. venetus? Esto implicaba dos
preguntas subsidiarias: (1) ¿disminuye
significativamente la polinización en presencia de una
araña de la inflorescencia? y (2) ¿se reduce
significativamente la destrucción de tejidos florales y
semillas por insectos depredadores de semillas debido al
forrajeo de la araña? Además, me pregunté si existía
una asociación entre la presencia de arañas y la estructura
de las ramas de la inflorescencia. Mi hipótesis era que (1)
el forrajeo localizado por P. viridans era consistente con
la teoría del forrajeo óptimo y contribuía
significativamente a la variación observada en la
fijación y liberación de semillas por H. venetus (Louda
1978, 1983); y
(2) la forma morfológica de la rama de inflorescencia de
H. venetus resultaba atractiva para las arañas, lo que
favorecía una interacción continuada y un resultado
neto positivo para la planta. En consecuencia, se
recogieron datos sobre la presencia de arañas en H.
venetus, con una rama de inflorescencia de punta plana
(Fig. 1 A), y en una especie estrechamente relacionada, If.
squarrosus.

0029-8549/82/0055/0185 $01.40
186

constantemente por la hembra hasta la emergencia de la araña

(Gertsch

Fig. 1. Estructura de las ramas de la inflorescencia de

Haplopappus. A- - H. uenetus Blake, B - N. squarrosus H.&A.

H.&A., con una ramificación vertical de la inflorescencia

(Fig. 1 B) y con mayores tasas de polinización y
depredación en la misma zona climática (Louda 1978, 1982
a, b).

Sistema estudiado
1. Planta huésped
Haplopappus renetus Blake es un arbusto pequeño, de 50-
150 cm de altura, característico de la vegetación de matorral
de salvia costero desde el centro de California hasta el
centro de Baja California, México (Munz y Keck 1959 ;
Mooney 1977). H. renetus se da principalmente en
microhábitats perturbados, como abanicos aluviales, arroyos
y pastizales de caballos sobrepastoreados. El crecimiento
vegetativo se produce en invierno y primavera. En julio, las
cabezas florales se ini- cian y las flores aparecen en agosto-
septiembre; las semillas se liberan en octubre-noviembre
(Fig. 2).
2. Área de estudio
El principal lugar de estudio fue una parcela costera alterada
en el cruce de Carmel Valley Road y la carretera interestatal
5 en Del Mar, California, 22 km al norte de la ciudad de San
Diego. Este sitio era adyacente a la parte posterior de la
laguna Penasquitos, un área con algunos de los rodales más
grandes de If. venetus observados en el condado de San
Diego. Las características del sitio y la descripción de la
vegetación se presentan en otra parte (Louda 1978).
3. Araña de la inflorescencia
Peucetia (Ox yopes) viridans (Hentz), la araña lince verde,
e s e l miembro más conspicuo y común d e los
Oxyopidae, presente en el sur de Estados Unidos, México y
América Central (Gertsch 1979). Los adultos (hembra -
1W16 mm de longitud corporal, macho = 11-13 mm) son
diurnos, cazadores visuales que se alimentan de plantas
(Gertsch 1979). Los especímenes occidentales de P. viridans
se asocian a menudo con el trigo sarraceno silvestre,
Eriogonum fasciculatum (Brady 1964 ; M.H. Greenstone,
comunicación personal). La maduración y el apareamiento
se producen en agosto (Comstock 1940). Los sacos de
huevos se construyen en septiembre-octubre (Whitcomb et
al. 1966; Louda, observación personal) y son defendidos
 dos en cada estado de desarrollo. Estas cabezas 187 se
1979). En consecuencia, la tenacidad de la araña hembra devolvieron al laboratorio y se diseccionaron en un plazo de
en el sitio es excepcionalmente alta, desde el inicio del 24 h. Además, las plantas marcadas (N -- 15)
brote hasta la liberación de la semilla. Los primeros
estadios recién eclosionados permanecen en el saco de
huevos entre 12 y 14 días antes de mudar y abandonar el
sae (Whitcomb et al. 1966). Las arañas emergen a finales
de septiembre o principios de octubre (Lowrie 1963;
Louda, observación personal). Las arañitas recién
emergidas se alimentan y finalmente se dispersan,
invernando como arañitas de segundo o tercer estadio. Para
alcanzar la madurez son necesarios de siete a nueve
estadios (286-301 días) (Whitcomb et al. 1966).
4. Insectos cabeza de flor
Las cabezas de las flores atraen a tres grupos: especies
fitófagas, especies parasitoides/hiperparasitoides y especies
que buscan polen o néctar. Al menos once especies
fitófagas se alimentan de las flores y semillas en desarrollo
(Louda 1978, 1983). Las más conspicuas son tres moscas
tefrítidas: Urophora formosa Coquillet, Trupanea
femoralis Thomp- son y Parox yna murina Doane. Las
especies fitófagas más destructivas son los
microlepidópteros de tres familias: Pterophoridae,
Tortricidae y Gelechiidae (Soph- ronia sp.). Además, los
óvulos en desarrollo se alimentan d e larvas de dos avispas
pteromalidas y de un gorgojo curculiónido, Anthonomus
ochreopilosus Dietz. Además, las flores atraen a los trips
fitófagos: Frankliniella occiden- talis (Pergando), F.
minuta (Moulton) y Thrips tabaci Lindeman. Los insectos
fitófagos atraen parasitoides e hiperparasitoides. Un
euritómido (Eurytoma sp.), un eulópido (Tetrasticus sp.) y
una especie parasitoide de ptero-málido atacan a las
moscas tefrítidas. Un parasitoide icneumónido ataca a las
larvas de polilla. Por último, las abejas melíferas (Apis
mellifera), una avispa crisídida y una abeja halícida son los
insectos que atraen el polen y el néctar de las flores.

Métodos

Fenología vegetal
Se registró el desarrollo de los botones florales, la
presentación de las flores y la maduración de las semillas
en todas las cabezas de tres ramas de inflo- rescencia de
cada una de las tres plantas (N= 9 ramas). Los censos
incluyeron el crecimiento y el número de capítulos florales
en cinco fases de desarrollo y se realizaron quincenalmente
a partir de
Del 22 de julio al 27 de diciembre de 1976. Los estadios de
desarrollo de flores y semillas se definieron de la siguiente
manera: (1) los botones pequeños eran cabezas de menos
de 4,0 mm de longitud total; (2) los botones grandes eran
cabezas sin abrir desde 4,0 mm hasta la presentación de
botones florales y menos de tres flores abiertas; (3) las
cabezas descendentes eran aquellas con al menos tres
flósculos con tubos florales abiertos de color amarillo
brillante ; (4) las cabezas en maduración eran aquellas con
menos de tres flores frescas pero con no más de dos
semillas dispersas y liberadas; y (5) las cabezas
liberadoras eran aquellas con más de dos semillas
dispersas pero con al menos dos semillas restantes en la
cabeza. Tras esta última f a s e , las cabezas se consideraron
vacías.
Fenología de los artrópodos
La presencia de insectos depredadores de semillas se
muestreó quincenalmente recogiendo diez cabezas en cada
fase de desarrollo (N -- 50/ fecha). Se recogieron de plantas
interceptadas a lo largo de un transecto aleatorio. De cada
planta se recogieron hasta cinco cabezas, un máximo de
188

se examinaron quincenalmente y se r e g i s t r ó la presencia de Tabla 1. Aparición de una araña adulta en relación con el
arañas. Se estimó la frecuencia relativa de Peucetia viri- dans tamaño de la planta huésped: se examinaron 150 plantas de
tanto en H. venetus como en H. squarro- sus (25-28 de octubre Haplopappus renetus en el emplazamiento de Carmel Valley Road,
de 1978). Se midieron las plantas y se anotó la presencia o del 25 al 28 de octubre de 1978.
ausencia de arañas en todas las plantas de más de 50 cm de
Parámetro Sin araña Con araña
altura (N -- 150 individuos/especie).
{N -- 101) (N-- 49)
Producción de semillas en relación con la presencia de arañas I SE SE p'
Cada individuo de /f. renetus de más de 50 cm de altura
dentro de un transecto de 2 m x 25 m fue examinado el 1 y 2 Ramas por planta 48.3 3.19 99.4 1 .37 *
de noviembre de 1977 para evaluar la producción de semillas Altura de la rama 50.6 3.57 97.1 3.78 *
y los daños en relación con la presencia de arañas. Se floreciente más alta
recogió y disecó en el laboratorio la rama central de (cm)
floración más alta de veinte plantas del mismo tamaño, diez a Prueba U de Mann-Whitney, * = P 0,05
con y diez sin P. riridans. Se anotó el número total de
cabezas, su estado de desarrollo y la edad de destrucción.
Todas las flores iniciadas y los óvulos presentes se
puntuaron según su tamaño, estado y condición (Louda Tabla 2. Producción de capítulos y daños en relación con la
1978). Se utilizaron procedimientos idénticos para evaluar presencia de adultos de Peucetia uiridans en la rama de floración más
la destrucción de semillas en H. squarro- sos (Louda 1978, alta de individuos del mismo tamaño de Haplopappus cene/os a en el
Carmelo
1982a, b). Valley Road el 1 de noviembre de 1977

Resultados Número producido/Sucursal Rama p

Aparición de arañas (N -- 10/tratamiento) Sin Con
Las arañas se asociaron con individuos más grandes de H. araña araña
venetus y no con plantas más tempranas o con ramas de
inflorescencia más grandes entre las plantas. El tamaño de I SE I SE
f/. renetus, medido como altura máxima y como ramas
totales por planta, fue mayor para las plantas con araña Para todos los capítulos
iniciados Número total 78.9 9.86 81.8 8.12 ns
adulta que para las que no tenían arañas (Tabla 1). La Número dañado 67.9 10.17 45.8 6.51 *
fenología de la floración fue similar entre los dos grupos, y
la producción de capítulos florales para las plantas Por categoría de
desarrollo de la cabeza
muestreadas fue la misma (Tabla 2). La fenología de la
Pequeños capítulos
floración fue similar entre las ramas con y sin arañas (Ta- ble Número total 14.8 0.94 15.8 1.70 ns
2). Además, la proporción de capítulos que habían Número dañados 11.3 1 .20 13.1 1.63 ns
desprendido sus semillas en la fecha de muestreo no fue Maduración y
significativamente mayor, e s d e c i r , más temprana, en las liberación de cabezas
en plantas
ramas con más grandes
arañas que enquelasen plantas
que no lasmás grandes
tenían o más
(Tabla 2). En Número total 53.7 8.88 53.9 5.41 us
tempranas.
consecuencia, las arañas aparecieron
ramas terminales de la inflorescencia. Número dañado 51.5 8.93 27.7 4.97 *

Sin embargo, dentro de una misma planta, la aparición de Cabezas vacías,

P. viridans se relacionó con la fenología de floración de las liberadas Número 10.4 1.97 12.9 1.61 ns
total Número 5.1 0.85 4.3 0.47 ns
ramas. En primer lugar, 47 de las 49 arañas adultas (95%) en
dañado
las
En segundo lugar, en las plantas observadas en 1976 (Louda floración (Fig. 3: Coeficiente de correlación por rangos de
1978), la rama de floración más alta fue también la primera en Spearman = 1,0, #ñ 0,05).
florecer. En segundo lugar, para las plantas observadas en 1976 Las arañas adultas aparecieron en ambas especies de
(Louda 1978), l a rama de floración más alta fue también la Haplopap- pus; sin embargo, fueron significativamente más
primera en florecer (93,3 % de las veces, N -- 15 plantas/sitio, 3 frecuentes en H. renetus, que tiene ramas de inflorescencia
sitios). Así pues, las arañas se asociaron con la rama de planas (Fig. 1 A), que en N. squarrosus, con inflorescencia
inflorescencia de una planta que tenía el desarrollo vegetativo y vertical.
floral más temprano.
El desarrollo floral y la aparición de arañas en la rama
más alta de una planta coincidieron. La antesis floral abarcó
desde finales de agosto hasta finales de octubre (Fig. 2). El
periodo de floración preponderante, cuando la mayor
proporción de cabezas se encontraba en la fase de floración
(38 %, N-- 941), fue entre el 21 de septiembre y el 7 de
octubre (Fig. 2). Al mismo tiempo, la frecuencia acumulada
de arañas observadas en las plantas ex- perimentales alcanzó
más del 50 % (54 %, N --26) el 1 de octubre y el 65 % el 7
de octubre (Fig. 3). Las arañas utilizaron cada vez más las
inflorescencias a medida que se aceleraba el desarrollo de
las flores; la abundancia relativa de arañas adultas se
correlacionó con la frecuencia relativa de la fase de
 189
' Tamaño medio (altura) de las plantas muestreadas: con
araña - 95,6 cm (SE = 2,87) y las más próximas, de igual
tamaño, sin araña - 89,1 cm (SE= 2,56).
Desglosadas en la sección siguiente por tamaño y estado de
desarrollo al final de la temporada: (1) las cabezas
pequeñas eran de 0,4 cm de involucro, (2) las cabezas
grandes eran > 0,4 con semillas maduras y/o en desarrollo,
y (3) las cabezas vacías eran cabezas grandes que habían
liberado todas las semillas maduras.
Prueba U de Mann-Whitney, * - P _< 0,05 y ** = I*_< 0,01

Brotes
pequeños
Brotes
grandes
Floración
Maduración
Liberar

J A S 0 N D

Fig. 2. Fenología del desarrollo del capítulo, la flor y la

semilla de Yo Haplopappus renetus en Carmel Valley Road
(1976): intervalo de aparición de cada estadio y período de dos
semanas de predomi- nancia de cada estadio, cuando se
observó el mayor número de ellos. Véanse las definiciones de
los estadios en el texto
190

--- Arañas rama floreciente de la planta. En cambio, sólo tres de las 150
---- Flores plantas de H. squarrosus examinadas al mismo tiempo (2%)
O---O }psectos
tenían una araña adulta. Dos de las tres eran hembras que
cuidaban un saco de huevos.

Interacción con los insectos

Un aumento en la frecuencia de arañas (Fig. 3) acompañó a
0.50
una mayor probabilidad de visita a las flores tanto por parte
de los polinizadores como de los depredadores de semillas.
Las frecuencias acumuladas de arañas adultas y de insectos
que se alimentan de flores y semillas en todos los estadios de
desarrollo fueron idénticas entre mediados de septiembre y
mediados de octubre (Fig. 3). La frecuencia de inmaduros
(todos los estadios) de los depredadores de semillas fue
Fig. 3. Aparición acumulativa durante la época de floración de mayor en este periodo (Fig. 4). Este aumento se debió
adultos inicialmente a la oviposición de las moscas del téfido entre
individuos de Peucetia riridans (-), flores abiertas de Haplopappus el 15 de septiembre y el 1 de octubre, así como a la de
otros insectos, especialmente entre el 1 y el 15 de octubre.
venetus (-), e insectos depredadores de semillas inmaduros (todos los estadios) en flujo- ( Fig. 4). Además, el pico de floración y,
por tanto, de actividad p o l i n i z a d o r a de las cabezas de H. renetus(o) en el emplazamiento de Carmel Valley Road, 1976
,se produjo durante el periodo comprendido entre el 21 de
septiembre y el 31 de diciembre.
y el 7 de octubre (Fig. 2).
Cuando había arañas adultas, los insectos causaron
menos daños en los c a p í t u l o s . El número de capítulos
maduros y la proporción de capítulos dañados por insectos
fueron significativamente menores en las ramas con araña
a d u l t a que en las que no la tenían (Tabla 2). Se observó a
las arañas capturando adultos de depredadores potenciales
de semillas e interviniendo en la oviposición (Louda,
observación personal). Curiosamente, el número de
pequeños brotes dañados no disminuyó en las ramas con
arañas (Tabla 2). Los pequeños brotes aparecen en las ramas
terminales de la inflorescencia al p r i n c i p i o d e la
temporada (Fig. 2), antes de la mediana de la distribución de
frecuencia de arañas en estas ramas (Fig. 3).
1976
Al parecer, las arañas interfirieron con los insectos
Fig. 4. Frecuencia relativa de moscas tefrítidas (- = huevos, larvas, polinizadores. Los niveles más bajos de cuajado de
prepu- paas y pupas) y otros insectos depredadores de semillas (+ - semillas se asociaron con la presencia de arañas adultas.
todos los estadios) en capítulos florales de Haplopappus venetus en
el emplazamiento de Carmel Valley Road, 1976. El número de aquenios, frutos de una sola semilla, cuajados
por capítulo en ramas sin arañas fue de 5,4, un 25-28% del
total de flósculos iniciados (Louda 1978). Cuando las arañas
estaban presentes, el número de semillas cuajadas por
capítulo era de
ramas (Fig. IB). De los 150 If. venetus examinados en la entre 3,6 y 3,9, 17-18% de flósculos iniciados (Tabla 3). costa a
finales de octubre de 1978, el 32,7% tenía al menos un adulto Además, se observaron arañas tanto capturando flores Peucetia
viridans araña. Además, se observaron arañas capturando arañas Peucetia viridans, la mayoría de las cuales (98,0%) eran
territo- visitantes e interrumpiendo las visitas (Louda, observación personal, hembras persistentes con sacos de huevos. Entre
las 49 a r a ñ a s adultas). Así pues, es probable que las arañas fueran responsables de
P. riridans observados en H. venetus, el 95% se encontraban en las flores más altas.

Tabla 3. Flores producidas y semillas puestas en la rama floreciente más alta de Haplopappus uenetus en
relación con la presencia de la araña, Peucetia uiridans, en Carmel Valley Road el 1 de noviembre de 1977.
Número/Cabeza de flor Rama floreciente más p
alta Sin araña Con araña

N °X SE N X SE

Total flores iniciadas/Cabeza

En cabezas sin daños por insectos 110 19. I 0.87 375 19.6 0.29 hS
En cabezas con daños por 679 22.0 0.69 451 21.8 0.88 ns
insectos" Total de flores
polinizadas/Cabeza
En cabezas sin daños por insectos 22 5.4 0.68 262 3.6 0.49
En cabezas con daños por insectos". 515 5.4 0.49 277 3.9 0.38
Semillas maduras no dañadas/Cabeza
En cabezas sin daños por insectos 22 5.4 0.68 262 3.5 0.49
 En cabezas con daños por insectos 515 2.9 0.42 277 2.8 0.94 ns 191
Prueba U de Mann-Whitney, aproximación z, * = P _< 0,05
Para todos los capítulos florales, independientemente de la fase de desarrollo
* capítulos florales con indicios de alimentación u oviposición de insectos en los filarios, el receptáculo del
capítulo, los flósculos internos o los óvulos y semillas en desarrollo
Sólo para la maduración y la liberación de los capítulos florales
192
insectos que se alimentan de flores y semillas (Louda,
linadas en una cabeza, de alrededor del 26% a cerca del datos no publicados). Además, las interacciones
17% (Ta- ble 3), lo que supone una reducción media de depredadoras hormiga-planta en las inflorescencias
la fecundidad de las ramas de aproximadamente un deberían tener un coste similar asociado a su beneficio
tercio. anti-herbívoro. Las hormigas depredadoras, respondiendo
Sin embargo, el efecto neto de las arañas sobre el a la producción de néctar extrafloral o floral (Carroll y
desarrollo y la liberación de semillas viables por N. Janzen 1973 ; Bentley 1976, 1977; Tilman 1978 ; Inouye y
venetus fue positivo. En las ramas con arañas, la menor Taylor 1979 ; Skinner y Whittaker 1981) o a otros recursos
proporción de flores polinizadas por capítulo (Tabla 3) fue de la planta como espinas huecas para anidar (Janzen 1966,
compensada por un aumento altamente significativo en el 1967), pueden interferir tanto con los polinizadores como
número y proporción de capítulos maduros que escaparon con los insectos enemigos. Estos estudios llevan a sugerir que
al daño de los insectos (Tabla 2). Así, la producción media la fenología de la comunidad de plantas y animales, e s
de semillas viables en las ramas en floración con arañas d e c i r , el momento en que se produce
fue superior a la de las ramas sin arañas: I= 286
semillas/rama (SE - 11,77) e I= 243 semillas/rama (SE =
9,96) respectivamente (Prueba U de Mann-Whitney, Pñ
0,05). La disminución de semillas en presencia de arañas
(de 395 a 328/rama; Prueba U de Mann-Whitney, P <
0,02) fue contrarrestada por un aumento de semillas
maduradas (de 243 a 286/rama), un aumento neto del
17,7% en la producción de semillas por rama (Prueba U
de Mann-Whitney, P < 0,05).

DlSCUSSIOf1

La característica esencial de la interacción entre arañas e

insectos para la planta huésped es el resultado neto. Las
intensidades relativas de las interacciones de las arañas
con los visitantes de las flores frente a los consumidores
de insectos determinan la influencia de cada grupo en el
éxito de la liberación de semillas por la planta huésped.
El éxito de la polinización fue menor en las ramas con
arañas, pero el daño de los insectos a las semillas también
se redujo en esas ramas. El resultado neto fue un aumento
del número de semillas viables maduradas y liberadas
donde había arañas. El impacto de las arañas sobre la
fecundidad global de los individuos de Hap- lopappus
venetus vendrá determinado por: el tamaño de la planta
(ramas/planta), el número de arañas por planta y el
número de ramas utilizadas por cada araña. Sin embargo,
dado que el reclutamiento de plántulas por parte de H.
venetus fue directamente proporcional al número de
semillas no dañadas liberadas en todas las condiciones
ambientales examinadas (Louda 1978, 1983), la
depredación por Peucetia riridans tiene implicaciones
potencialmente significativas para la fecundidad total de los
individuos de Hap- lopappus venetus.
éxito reproductivo de H. venetus. Un aumento constante
de la fecundidad de las plantas como resultado de la
interacción de orden superior
- Los datos sugieren además que existe una "ventana"
temporal para los predadores de flores, uno de los grupos
de presas de las arañas, que permite la persistencia y un
impacto significativo sobre la planta por parte de los
depredadores predispersivos, incluso ante la presencia de
arañas. Los datos sugieren además que existe una
"ventana" temporal para los predadores de flores, uno de
los grupos de presas de las arañas, que permite la
persistencia y un impacto significativo sobre la planta por
parte de los predadores predispersivos, incluso frente a
altas densidades de arañas.
Peucetia viridans no es la única con potencial para
este tipo de efecto indirecto sobre su planta hospedadora.
Ejemplos paralelos pueden incluir la depredación de
arañas salticidas y thomicidas sobre el tefrítido Orellia
occidentalis, que se desarrolla en las cabezas florales del
cardo de Platte, Circium canescens (Lamp 1980), y
también otras interacciones de las Asteraceae con
 búsqueda de alimento también apoyan la hipótesis 193 de
de cada grupo en la interacción, es fundamental para el estrategias de alimentación diferenciales entre arañas
resultado neto de la planta. macho y hembras (Haynes y Sisojevic 1966; Givens 1978),
El resultado de este conjunto específico de respondiendo las hembras principalmente a la
interacciones fue positivo para la planta huésped en este disponibilidad de presas. La búsqueda efectiva de
caso, pero las interacciones secundarias no tienen por alimento por parte de las hembras está limitada por los
qué serlo. Incluso en este caso, hay al menos dos requisitos reproductivos, como la tenacidad necesaria en la
limitaciones evidentes. En primer lugar, el resultado defensa del saco de huevos y el establecimiento del saco
neto para la planta depende del momento de aparición en un lugar que aumente la probabilidad de alimento para
de las arañas en relación con el momento de la las crías (Givens 1978). La posición de las arañas
floración. Incluso una ligera variación en la fenología hembra, por tanto, debe ser un compromiso entre la
de la interacción conduciría a uno de dos resultados exposición a
diferentes. Si la colonización de las arañas se hubiera
producido 1-2 semanas antes o se hubiera retrasado la
presentación o el desarrollo de las flores, se habría
impedido la polinización. Si, por el contrario, la
colonización por arañas de la rama de la inflorescencia
hubiera sido 1-2 semanas más tarde o la presentación de
la flor hubiera sido temprana, la depredación de las
semillas no se habría reducido. El momento, que es
crítico para el efecto neto sobre la producción de
semillas de la planta huésped, refleja una variedad de
factores a los que la planta, las arañas y los insectos
florales deben responder independientemente. Por
ejemplo, dado que la fenología de la floración está
influida tanto por factores ambientales como genéticos
(Siarenson 1941; Jackson 1966; Louda, observación
personal), el momento exacto de la floración variará de
un año a otro. La respuesta independiente a las
condiciones ambientales tiene el potencial de cambiar la
relación entre la presentación de la flor y la aparición de
arañas y, por lo tanto, proporciona una restricción
potencial en el desarrollo de la interacción. En segundo
lugar, el vínculo se ve limitado además por el efecto
negativo que la exclusión completa de insectos de los
capítulos tendría sobre la reproducción de las arañas, al
reducir el suministro potencial de alimento para las
arañas jóvenes. El punto clave, sin embargo, es que los
resultados sugieren que existen importantes limitaciones
potenciales en el grado de interdependencia entre la planta
y las arañas.
La aparición y el momento de las arañas adultas, sit-
and-
depredadores, eran consistentes con la teoría del forrajeo
y el consumo (Roughgarden 1976; Pyke et al. 1977).
Una inflorescencia que atrae a un gran número de
insectos proporciona una zona localizada de mayor
densidad de presas. Para una hembra de P. viri- dans, la
ubicación en la rama de la inflorescencia debería
maximizar la probabilidad de encontrar presas,
particularmente dentro de las limitaciones de construir y
defender un saco de huevos. La aparición de arañas
hembra en las ramas de las inflorescencias desde el follaje
se correlacionó con una mayor presencia de insectos, lo
que sugiere una respuesta de las arañas hembra a una
mayor disponibilidad de recursos. Generalmente, las
preferencias de hábitat de las arañas están influidas
tanto por la disponibilidad de presas como por las
condiciones físicas (Hallander 1967, 1970; Turnbull
1965, 1972; Riechert y Tracy 1975; Morse 1979; Olive
1980). La respuesta a la densidad de presas es lógica, ya
que el éxito reproductivo está limitado por el alimento y
se ha demostrado en arañas del orbe (Wise 1975, 1979),
en un licósido (Kessler 1971) y en los agelénidos
Agelenopsis potteri y A. aperta (Riechert y Tracy 1975).
Así pues, mis resultados concuerdan con el
comportamiento previsto de las arañas hembra en
relación con la variación de las concentraciones de
presas.
Las observaciones sobre la presencia de hembras y la
194

venetus (Louda 1978) sugieren una mayor visita de insectos

depredadores como las avispas (Muma y Jeffers 1945; Kurc-
polinizadores en If. squarrosus. En consecuencia, el uso de
zewski y Kurczewski 1968 ; Doris 1970 ; Olive 1980), la pre
Haplopappus venetus por parte de las arañas en detrimento
dictabilidad de las presas y las necesidades reproductivas.
de H. squarrosus debe reflejar algo más que la abundancia
La ubicación en una rama de inflorescencia debería tener
absoluta de insectos en las dos especies. Curiosamente, la
una ventaja añadida. El alimento para las crías de la a r a ñ a
presencia de arañas estaba muy localizada y difería entre las
es abundante en la rama de la inflorescencia cuando plantas de H . renetus.
emergen en octubre, ya que los insectos inmaduros que se
alimentan de flores y semillas que se desarrollan en las
inflorescencias emergen en octubre-noviembre. Además de
ser abundantes, los microlepidópteros y tefrítidos
depredadores de s e m i l l a s emergentes tienen
aproximadamente el mismo tamaño que las arañas
jóvenes y son especialmente vulnerables desde la eclosión
hasta el endurecimiento de las alas. Así, los insectos que
buscan alimento y ovipositan proporcionan un recurso
concentrado para la araña hembra adulta, mientras que los
insectos emergentes proporcionan un recurso para las
arañas jóvenes. Se necesitan más estudios para comprobar si
la disponibilidad de presas en forma de insectos emergentes
y recién eclosionados aumenta la supervivencia y el
reclutamiento d e a r a ñ a s jóvenes, tal como se predice
aquí.
La presencia de arañas estaba asociada a una morfología
de ramas de inflo- rescencia específica entre las dos especies
emparentadas de Haplopappus examinadas. La eficacia de la
explotación puede estar relacionada con el área sobre la que
debe realizarse la búsqueda. Haplopappus venetus, la planta
utilizada con más frecuencia, tiene una rama de floración
horizontal y plana (Fig. 1 A); las de Haplopappus
squarrosus, una planta poco utilizada pero disponible, son
predominantemente de orientación vertical (Fig. 1 B).
Mientras que la variación en la forma de la rama de la
inflorescencia ocurre dentro de ambas especies, la diferencia
interespecífica es distinta y característica (Fig. 1 A, B). Es
interesante notar que Eriogonum fasciculatum, otra planta
del sur de California en la que Peucetia viri- dans caza
(Brady 1964; M.H. Greenstone, comunicación personal),
también tiene una rama de inflorescencia claramente plana
que es similar en forma a la de H. venetus (Fig. lA). La
forma horizontal aumenta la concentración espacial de flores
y, por tanto, la probabilidad de encontrar visitantes florales.
La concentración espacial de insectos es mayor en una
rama de inflorescencia plana y horizontal, ya que la
superficie de esa configuración era menor que la de un
cilindro compuesto por el mismo número de cabezas
florales en disposición vertical. Así pues, la morfología de la
planta influye en la disponibilidad de presas y proporciona
una característica a la que la araña puede responder.
La principal hipótesis alternativa para explicar la mayor
presencia de arañas en H. venetus es que las visitas de
insectos y la abundancia de presas son mayores en H.
renetus que en H. squar- rosus. Esta hipótesis parece poco
probable por dos razones. Primero, e l nivel de depredación
de semillas en áreas costeras es mayor en If. squarrosus que
en H. venetus (Louda 1978, 1982a, b); esto sugiere que tanto
el número como la predictibilidad de los consumidores de
cabezas florales y sus parasitoides es mayor en la forma
menos frecuentemente utilizada, la rama de inflorescencia
vertical de H. squarrosus. En segundo lugar, las cabezas
florales son más grandes y el éxito de la siembra es mayor
en H . squarrosus que en H. squarrosus.
H. venetus en la zona costera (Louda 1978, 1982 a, b). Dado
que normalmente existe una fuerte relación entre la fijación
de semillas y las tasas de visita de polinizadores (Waser
1978 ; Pleasants 1980; Zimmerman 1980 a; N.M. Waser y
M.V. Price, comunicación personal), las mayores tasas de
fijación de semillas en Haplopappus squarrosus que en H.
 Rev Ecol Syst 4: 231-258 195
así como entre especies de plantas hospedadoras. Esto Cates RG, Orians GH, Rhoades DF, Schultz JC, Tomoff CS (1977)
sugiere que hay otros factores que inciden y limitan el
grado en que los depredadores que se sientan y esperan
pueden explotar incluso las altas concentraciones
relativamente predecibles de insectos presa en las
inflorescencias. Las interacciones de segundo orden se han
postulado como un paso hacia la coevolución y el
mutualismo (Janzen 1967; McKaye 1977, 1979; Buss y
Jackson 1979; Price et al. 1980). La hipótesis habitual es
que, una vez establecida una interacción, es sólo cuestión
de tiempo que el sistema se "afine". Algunos sistemas
coevolucionan más estrechamente que otros (Janzen
1 9 8 0 ); necesitamos más análisis para saber por qué
algunas interacciones se vuelven muy estrechas y otras
no. En este caso, algunas limitaciones parecen claras: (1)
el papel fundamental de la sincronía fenológica en el
resultado neto para la planta huésped; y (2) los requisitos
contradictorios de la planta frente a la araña y de la araña
adulta frente a la cría. Así pues, el trabajo sobre esta
interacción de orden superior sugiere dos condiciones que
limitan el grado o el ritmo de coevolución de las
interacciones primarias. La interacción a corto plazo de
depredador/insecto/planta descrita aquí dio lugar a
diferencias en la germinación y la pérdida de semillas.
La presencia de arañas fue irregular. Esta irregularidad
contribuyó a una variación adicional en la producción de
semillas. Son escasos los datos sobre la contribución de
las interacciones de orden superior a la variación en la
producción y pérdida de semillas entre plantas o a la
frecuencia de su aparición. Sin embargo, los resultados de
este estudio sugieren que la comprensión de dichas
interacciones es crucial para nuestra capacidad de
explicar la variación en el éxito de la reproducción entre las
plantas.
Agradecimientos. Agradezco a M.H. Greenstone y P.R. Atsatt el
estímulo que me han proporcionado al interesarse por mis
observaciones iniciales. Agradezco la ayuda prestada por mi
comité doctoral, amigos y familiares a mi trabajo sobre
Haplopappus, especialmente las muchas horas dedicadas
alegremente a la recogida de datos por G.A. Baker y G.B. Harvey.
Varios entomólogos identificaron generosamente los insectos: G.
Marsh (Curculionidae), J.A. Powell (Microlepidoptera),
J. Hall (Hemiptera, Diptera), W.H. Evert (Thysanoptera) y G.
Gordh (Hymenoptera). Las conversaciones con L.P. Buss y K.R.
McKaye fueron muy útiles para desarrollar mi pensamiento sobre
las interacciones de orden superior. Sugerencias adicionales de
M.H. Greenstone. J.L. Hayes, N. Huntly, D.W. Inouye, D.H.
Morse, M.V. Price, M. Stanton, N.M. Waser y un revisor anónimo
ayudaron a mejorar el manuscrito. El Programa Conjunto de
Doctorado en Ecología de la Universidad Estatal de San Diego y
la Universidad de California, Riverside, y una beca N.S.F. para la
mejora de tesis doctorales han prestado su generoso apoyo.

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