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J ornitol
DOI 10.1007/s10336-015-1287-1

ARTÍCULO ORIGINAL

Efectos espaciales de los comederos artificiales sobre la abundancia de colibríes,

las visitas florales y la deposición de polen

Jesper Sonne1 • Pedro Kyvsgaard1 • Pietro Kiyoshi Maruyama1,2 • Jeferson Vizentin-

Bugoni1,2 • jeff ollerton3 • marlies sazima4 • Carsten Rahbek1,5 • bo dalsgaard1

Recibido: 28 enero 2015 / Revisado: 9 agosto 2015 / Aceptado: 24 agosto 2015

- Dt. Ornithologen-Gesellschaft eV 2015

AbstractoProporcionar a los colibríes comederos artificiales que
contienen una solución de azúcar es una práctica común en todo el
continente americano. Aunque los comederos pueden afectar el
comportamiento de alimentación y la abundancia de los colibríes, no se
comprende bien hasta dónde puede extenderse este efecto. Además,
sigue debatiéndose si los comederos de néctar tienen un impacto
negativo en las plantas polinizadas por colibríes al reducir las tasas de
visitas a las flores y la transferencia de polen cerca de los comederos.
Aquí, investigamos los efectos de la distancia a los comederos de néctar
en un conjunto local de colibríes y la polinización de Psicotria desnuda (
Rubiaceae), una planta polinizada por colibríes endémica de la Selva
Atlántica brasileña. A una distancia cada vez mayor (0–1000 m) de una
estación de alimentación, donde los colibríes han sido alimentados
continuamente durante los últimos 13 años, cuantificamos la
abundancia de colibríes y las tasas de visitas a las flores y deposición de
polen enP. desnuda.
Encontramos que la abundancia de colibríes no estaba relacionada con
la distancia de los comederos más allá de ca. 75 m, pero aumentó
abruptamente más cerca de los comederos; la única excepción fue el
pequeño colibríPhaethornis ruber,que permanecieron ausentes de los
comederos. plantas deP. desnudadentro de aproximadamente 125 m de
los comederos recibieron cada vez más visitas, coincidiendo con la
mayor abundancia de colibríes, mientras que la tasa de visitas más allá
de los 125 m no mostró una tendencia relacionada con la distancia. A
pesar de esto, la deposición de polen no se asoció con la distancia a los
comederos. Nuestros hallazgos ilustran que los comederos artificiales de
néctar pueden aumentar localmente la abundancia de colibríes y
posiblemente afectar la composición de especies y la redundancia de
polinización, sin tener necesariamente un efecto disruptivo en los
servicios de polinización y la capacidad reproductiva de las plantas. Esto
puede aplicarse no solo a los colibríes, sino también a otros animales
polinizadores.

Palabras claveAlimentación artificial - Bosque Atlántico -

Comunicado por CG Guglielmo. Colibríes - Polinización - Interacciones mutualistas - psicotria
desnuda -rubiacea
&Jesper Sonne
jsonne@snm.ku.dk
Zusammenfassung
1
Centro de Macroecología, Evolución y Clima, Museo de
Historia Natural de Dinamarca, Universidad de Copenhague, Bruterfolg bei der Kohlmeise und ihr Zusammenhang
Universitetsparken 15, 2100 Copenhague, Dinamarca
mit Eigenschaften natürlicher Nisthöhlen in einem
2
Programa de Pos-Graduación en Ecología, Universidade Urwald
Estadual de Campinas (UNICAMP),
Cx. Postal 6109, Campinas, São Paulo 13083-865, Brasil
3
Das Angebot künstlicher Nektarspender gefüllt mit
Grupo de Investigación de Paisaje y Biodiversidad, Escuela de
Zuckerlösung für Kolibris ist eine gängige Praxis in ganz Nord-,
Ciencia y Tecnología, Universidad de Northampton,
Northampton NN2 6JD, Reino Unido Mittel- und Südamerika. Obwohl die Nektarspender das
4 Nahrungssuchverhalten von Kolibris beeinflussen können, ist
Departamento de Biología Vegetal, Universidade Estadual de
Campinas (UNICAMP), Cx. Postal 6109, Campinas, wenig bekannt über das Ausmaß dieses Effektes. Vielmehr ist
São Paulo 13083-970, Brasil zu überlegen, ob Nektarspender nicht negativo Auswirkungen
5
Departamento de Ciencias de la Vida, Imperial College London, auf durch Kolibris bestäubte Pflanzen durch weniger
Silwood Park Campus, Ascot SL5 7PY, Reino Unido Blütenbesuche und verringertem Pollentransfer in

123

der Nähe der Futterstellen haben. Wir untersuchten die Effekte
der Entfernung zu Nektarspendern in einer lokalen
Kolibrigemeinschaft und die Bestäubung vonPsicotria desnuda
(Rubiaceae), eine durch Kolibris bestäubte, endemische Pflanze
im atlantischen Regenwald von Brasilien. Mit ansteigender
Distanz (0–1000 m) zu einer Futterstelle, wo Kolibris seit 13
Jahren kontinuierlich gefüttert werden, quantifizierten wir die
Kolibridichte sowie die Raten der Blütenbesuche und
Pollenverbreitung vonP. desnuda.Es zeigte sich, dass die Dichte
von Kolibris nicht verbunden war mit einer Entfernung von
über ca. 75 m zu Futterstellen, stieg jedoch stark an in der Nähe
von Futterstellen. Die einzige Ausnahme bildete die kleine Art
Phaethornis ruber,die nicht an den Futterstellen anwesend
guerra.P. desnuda Pflanzen innerhalb von ca. 125 m zu den
Nektarspendern wurden zunehmend mehr besucht,
einhergehend mit einer höheren Kolibridichte, wobei die
Besuchsrate jenseits von 125 m keinen distanzbezogenen
Trend zeigte. Trotz dieser Beobachtung war die
Pollenverbreitung nicht assoziiert mit der Entfernung zu den
Futterstellen. Unsere Ergebnisse zeigen, dass künstliche
Nektarspender lokal die Kolibridichte erhöhen können und
möglicherweise auch die Artenzusammensetzung verändern.
Sie müssen aber nicht zwangsläufig einen störenden Effekt auf
die Bestäubungsleistung von Kolibris und die reproduktive
Fitness der Pflanzen haben.
Introducción
Dentro de la clase Aves, y posiblemente a través de los vertebrados
en su conjunto, los colibríes exhiben las adaptaciones morfológicas
y de comportamiento más especializadas para alimentarse de
néctar (Feinsinger y Colwell1978; Estilos1981; nicolson y fleming
2003; Cronk y Ojeda2008). Las adaptaciones como la forma del pico,
la lengua especializada, el tamaño corporal pequeño y la capacidad
de flotar son presumiblemente el resultado de una larga historia
coevolutiva con los cientos de plantas con flores que dependen de
los colibríes para mediar en la transferencia de polen (Feinsinger y
Colwell1978; Martín González et al.2015). Aunque no todas las
plantas visitadas por colibríes se ajustan al síndrome ornitófilo (p.
ej., Dalsgaard et al.2009,2012; Watt et al.2012; Maruyama et al.2013
), muchos de estos tienen corolas tubulares, coloración brillante,
grandes cantidades de néctar diluido y carecen de olor como
atrayente, es decir, están especializados en colibríes (Cronk y Ojeda
2008; Dalsgaard et al.2009). Por lo tanto, como la extinción local de
polinizadores aviares especializados puede tener un fuerte efecto
negativo en el éxito reproductivo de sus plantas (por ejemplo,
Anderson et al.2011), los cambios en la composición, abundancia y
comportamiento de las especies de colibríes podrían afectar
negativamente a las plantas especializadas en la polinización por
colibríes (Arizmendi et al.2007).
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J ornitol
Los colibríes son populares entre los ornitólogos y los naturalistas
aficionados debido a su coloración brillante, morfología y
comportamiento únicos. Por lo tanto, el uso de comederos artificiales
llenos de solución de azúcar se ha convertido en una práctica popular, ya
que atraen fácilmente a numerosas especies de colibríes (McCaffrey y
Wethington2008; Ávalos et al.2012; Brockmeyer y Schaefer2012).
Además, se han utilizado comederos artificiales con fines de
investigación; por ejemplo, para estudiar interacciones conductuales
(Maglianesi et al.2015). En general, la abundancia local de colibríes
parece estar limitada por la disponibilidad de néctar (Montgomerie y
Gass1981); en consecuencia, dado que los comederos ofrecen un
recurso ilimitado de carbohidratos, a menudo están rodeados por una
gran cantidad de individuos y especies (Wethington y Russell2003). Una
hipótesis resultante es que los colibríes pueden reducir su visita a las
flores locales, favoreciendo a los comederos, ya que proporcionan un
recurso más abundante y confiable y, por lo tanto, reducen la
transferencia de polen entre las plantas (Arizmendi et al.2007; Ávalos et
al.2012). Aún así, en años donde la abundancia floral es alta, los
comederos de néctar pueden ser menos atractivos para los colibríes, lo
que resulta en una asociación negativa entre la abundancia floral y la
tasa de visitas a los comederos (Inouye et al.1991; McCaffrey y
Wethington2008). A pesar de su importancia potencial, pocos estudios
previos se han centrado en las consecuencias de los comedores de
néctar, arrojando resultados contradictorios. Por ejemplo, Arizmendi et
al. (2007) mostró que los comedores de néctar redujeron las visitas a las
plantas cercanas y redujeron la formación de semillas en una especie de
planta en México. En Costa Rica, Ávalos et al. (2012) mostró que cerca de
los comederos ca. El 50 % de todos los colibríes llevaban cargas de polen
bajas o nulas, posiblemente debido a la reducción de las visitas a las
plantas. En cambio, en los Andes, Brockmeyer y Schaefer (2012)
encontraron que los comederos aumentaron localmente la visita de las
flores y, presumiblemente, la polinización de las plantas circundantes.
Por lo tanto, trabajos previos muestran que los comederos aumentan
localmente la abundancia de colibríes, pero no se comprende bien hasta
dónde se extiende este efecto, es decir, cómo cambia la abundancia con
la distancia a los comederos. Además, no existe consenso sobre si los
comederos tienen un efecto positivo o negativo en la polinización de las
plantas dependientes de los colibríes.
A lo largo de un transecto de 1000 m en una comunidad de la
Selva Atlántica de Brasil, evaluamos cómo la presencia de
comedores artificiales de néctar afecta la distribución local de los
colibríes, la visita de flores y la deposición de polen aPsicotria
desnuda (Rubiaceae), una planta polinizada por colibríes endémica
de la Selva Atlántica brasileña. Usamos modelos lineales,
cuadráticos y lineales por partes para responder las siguientes
preguntas: (1) ¿la presencia de comederos resulta en un aumento
local en la abundancia de colibríes? Específicamente, probamos si la
abundancia de colibríes solo aumenta cerca de los comederos hasta
un umbral, o si disminuye linealmente a lo largo de todo el
transecto de 1000 m; y (2) ¿disminuyen las visitas florales y la
deposición de polen cerca de los comederos? La relevancia del
néctar
J ornitol
Los comederos se discuten en relación con los cambios antropogénicos
en curso en el clima y el uso de la tierra que también afectan los
sistemas de polinización.
Métodos
Sitio de estudio y planta modelo
El estudio se llevó a cabo dentro de 1 km de una propiedad privada
llamada Folha Seca, en el municipio de Ubatuba, estado de São
Paulo, Sudeste de Brasil (23-2801000S-45-1001000W). La propiedad
está situada dentro de una selva tropical húmeda de tierras bajas a
15-25 m sobre el nivel del mar y limita con el Parque Estatal Serra
do Mar. El área está cubierta de bosque primario que ha sido objeto
de tala selectiva en el pasado. La temperatura media anual en la
zona es ca. 22 -C y la precipitación anual es de aprox. 2600 mm
(Sánchez et al.1999). Hay pocas otras propiedades desarrolladas en
el área, y estas están situadas de tal manera que no interrumpieron
el diseño de nuestro estudio. Folha Seca se encuentra en el borde
del bosque y allí se han registrado más de 20 especies de colibríes (J
d'Abronzo, comunicación personal). El jardín contiene alrededor de
una docena de comederos, que se rellenan con una solución de
azúcar (*21 %) cuando están vacíos, hechos con una parte de
sacarosa y cuatro partes de agua. El propietario de Folha Seca
alimenta continuamente a los colibríes desde 2001 y el consumo
diario de azúcar varía de ca.1,5 a ca. 5 kg a lo largo de las
estaciones, con las mayores cantidades consumidas durante el
invierno austral. Durante nuestro período de estudio, ca. Se
consumían en promedio 2,0 kg de azúcar por día. Los colibríes
beben la mayor parte de la solución de azúcar, pero otras aves,
incluidasCoereba flaveola, Chlorophanes spiza,así como varias
especies de himenópteros (especialmentetrigonaspp.), también se
observaron regularmente en los comederos. No observamos
mamíferos que visitaran los comederos durante el día, pero no
examinamos si los murciélagos visitaban los comederos durante la
noche.
Nuestra planta modelo,Psicotria desnuda (Rubiaceae), es
un arbusto con flores del sotobosque, endémico de la Selva
Atlántica de Brasil (Taylor et al.2015). La especie es en gran
parte ornitófila, aunque insectos comobomba spp. y
Heliconiospp. también podrá visitar sus flores (Castro y
Araujo2004). Las flores son ca. De 2 cm de largo, amarillas,
tubulares con pétalos fusionados, que se abren durante el
día y duran 1 día. La secreción de néctar acumulada
durante 9 h muestra un volumen promedio de 12.0±5.7yol y
concentración de azúcar de 16,5±7,4 % (Castro y Araujo
2004).P. desnudaes distilo con dos morfos florales distintos
que ocurren en simpatría, que difieren en la posición de los
estigmas y las anteras (Castro y Araujo2004). En Folha Seca,
la relación de frecuencia de morfología parece ser de 1:1,
pero con una distribución espacial agrupada (PK personal
observación). Si bien la fenología de floración puede
variar geográficamente, un estudio realizado a menos
de 50 km de nuestra localidad documentó un período de
floración entre febrero y junio, con un pico en abril
(Castro y Araujo2004).
Abundancia de colibríes, visitas florales y
deposición de polen.
Los datos fueron recolectados en el período pico de floración
deP. desnuda,entre el 21 y el 29 de abril de 2014, y se centraron
en un radio de 1 km de la residencia privada de Folha Seca. En
dirección este-oeste, bordeando el jardín en su lado sur hay un
camino de ripio de un solo carril. El camino atraviesa un bosque
cerrado homogéneo durante 1,2 km al este del jardín y 0,6 km
al oeste. El jardín está algo aislado del camino por la
vegetación, pero está conectado al camino con un camino
corto, que para este estudio definimos a cero metros de los
comederos para asegurar un tipo de vegetación similar en todo
el transecto. En dirección oeste desde los alimentadores,
ubicamos cuatro puntos a 50, 150, 250 y 350 m, y hacia el este
ubicamos diez puntos a
100, 200, 300, 400, 500, 600, 700, 800, 900 y 1000 m. Para cada
punto, identificamos el más cercanoP. desnudaque tiene tres o
más flores abiertas. La distancia al más cercanoP. desnuda
nunca superó los 20 m. Para cada punto, recolectamos medidas
independientes de abundancia de colibríes, tasa de visitas,
abundancia floral y deposición de polen. Cada mañana,
monitoreamos hasta cinco puntos de muestreo elegidos al azar
con la condición de una distancia mínima separada de 100 m
para asegurar suficiente independencia en los conteos de
colibríes entre las unidades de muestreo. Recogimos dos
réplicas para cada punto de muestreo. Para el segundo
muestreo de visitación y deposición de polen, elegimos una
planta diferente si el punto contenía más de un individuo; de lo
contrario, recolectamos de la misma planta que antes.
Para cada réplica puntual, a una distancia de 25 m alrededor
de las plantas en cuestión, estimamos la abundancia de cada
especie de colibrí realizando conteos puntuales de 20 min. Esto
fue hecho por un observador (JVB) que tenía experiencia con la
avifauna local. El conteo de puntos comenzó temprano en la
mañana justo después del amanecer y continuó en un orden
aleatorio hasta el mediodía. Todos los colibríes fueron
identificados a nivel de especie por vista y vocalizaciones. Para
minimizar los sesgos de muestreo, JVB descartó registros
sospechosos de ser de un individuo previamente registrado,
por ejemplo, si un colibrí ocupaba un territorio. Debido a la alta
densidad de colibríes alrededor de los comederos, no fue
posible utilizar el mismo método para cuantificar la
abundancia. En cambio, durante períodos de 20 minutos, JVB
registró el número máximo de individuos de cada especie de
colibrí observados al mismo tiempo, y repitió este muestreo
durante ocho días consecutivos. Teniendo en cuenta las flores
123

abundancia deP. desnuda,contamos todas las flores
abiertas conespecíficas dentro de un radio de 10 m de la
planta en cuestión. Además, contamos todas las flores
abiertas de otras especies de plantas en el área conocidas
por recibir visitas de colibríes comoNematanthus fritschii (
Gesneriaceae), Hedychium coronario (zingiberáceas) y
Stachytarpheta cayennensis (verbenáceas; Maruyama et al.
2015).
Tasa de visitas de colibríes aP. desnudase registró en periodos
de 3 h, comenzando temprano en la mañana después del amanecer
(aproximadamente 07:00), y monitoreando una planta a la vez.
Definimos una visita como una alimentación continua en la planta
focal, que termina con el ave volando o posándose cerca. Las
observaciones se realizaron con cámaras montadas en trípode
(Sony HandyCam DCR-SR21 con baterías de larga duración) o por
observación directa. Excepto por algunas plantas que no eran aptas
para el monitoreo con cámara, aleatorizamos la ubicación de los
diferentes observadores y cámaras. A las 12:00, de cada una de las
plantas focales, recolectamos al azar de tres a cinco flores para
estimar la deposición de polen. Primero, extrajimos el estilo y el
estigma para mantener los estigmas fuera de contacto con las
anteras. Luego extrajimos el polen depositado de los estigmas
usando un trozo de cinta adhesiva transparente, el cual se presionó
levemente tres veces sobre el estigma y luego se colocó sobre un
portaobjetos de vidrio. Estos fueron almacenados en ca. 6 -C para
recuentos de polen posteriores. En el laboratorio, las muestras se
tiñeron con rojo carmín y los granos de polen se contaron con un
microscopio a910 aumentos. el polen deP. desnudaestá
distintivamente ornamentada, lo que las hace fáciles de identificar
de otras especies (Castro y Araujo2004). Omitimos los granos de
polen infértiles, identificados por su pequeño tamaño, es decir, *25
yom de diámetro en contraste con
* 75yom para granos de tamaño normal.
Análisis estadístico
Usando análisis de regresión lineal, cuadrática y lineal por
partes, probamos si la abundancia de colibríes (individuos por
20 min; promedio de dos puntos de conteo), la tasa de visitas
(individuos visitantes por 3 h; promedio de dos períodos de
observación) y la deposición de polen (número de polen granos
por flor; media de dos muestras puntuales) cambió con el
aumento de la distancia de los comederos. Específicamente,
probamos los siguientes tres posibles patrones diferentes: (1)
disminución regular a lo largo del transecto de 1000 m, es
decir, relación lineal; (2) asociación negativa pero curva con la
distancia, es decir, una asociación cuadrática; y (3) fuerte efecto
lineal a corta distancia de los alimentadores, pero ningún
efecto más allá de un cierto umbral, es decir, relación lineal por
tramos. Como no hubo diferencia en la mediana de la
deposición de polen de los dos morfos florales (prueba de
Mann-Whitney, tu =2062,Z =0.128p =0.898), no distinguimos
entre los morfos en nuestros análisis.
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El algoritmo de regresión lineal por partes tuvo que ser
suministrado con uno o más parámetros de estimación inicial para
el punto de ruptura (w0; es decir, el punto donde se espera que
cambie la pendiente de regresión; Toms y Lesperance2003,
Muggeo2008). Después de la inspección visual de los datos,
elegimos una distancia de 200 m como parámetro de estimación
inicial. Los ajustes de los modelos lineal, lineal por partes y
cuadrático se compararon entre sí utilizando el criterio de
información de Akaike (AIC). Interpretamos la variación explicada
en las variables de respuesta en base aR2y el ajustadoR2.
Para evaluar la influencia de las diferencias en la calidad del
hábitat o el atractivo determinado por la abundancia floral a nivel
comunitario, ajustamos modelos lineales para la abundancia deP.
desnuday otras flores visitadas por colibríes alrededor del focoP.
desnudaplantas, contra la distancia de los comederos. De manera
similar, usamos la correlación de Spearman para probar las
asociaciones entre las tasas de visitas de colibríes y ambas medidas
de abundancia de flores. Finalmente, para evaluar si se mantuvo
una tendencia relacionada con la distancia para la tasa de visitas
después de tener en cuenta la abundancia de colibríes (es decir,
modelar la tasa de visitas por colibrí individual), ajustamos modelos
de regresión lineal, cuadrática y lineal por partes para probar una
asociación entre la distancia y los residuos. de un modelo lineal que
predice la tasa de visitas por la abundancia de colibríes. Todas las
estadísticas se llevaron a cabo utilizando R versión 3.1.1 (R Core
Team2014), y los análisis de regresión por partes se realizaron
utilizando el paquete ''segmentado'' (Muggeo2008).
Resultados
Registramos diez especies de colibríes, nueve de las cuales se
registraron inmediatamente alrededor de los comederos, con
la excepción dePhaethornis ruber.Alrededor de los comederos,
las especies más abundantes fueronThalurania glaucopis
(Significar±SD: 7.4±1,2 aves por 20 min),Ramphodon neevius (
5.3±0,92 aves por 20 min) yFlorisuga fusca (5.3±0,9 aves por 20
min; Higo.1a). Los conteos de colibríes alrededor de los
comederos registraron un promedio de 30 individuos (SD =
0.95 aves por 20 min;norte =8 días contados). A lo largo del
transecto, tres especies representaron el 87 % de los registros
en nuestro punto de conteo (250 detecciones). De estos, con
mucho, la especie más común fueR. nevio,seguido por el
mucho más pequeñoPhaethornis ruberyT. glaucopis (Higo.1b).
Las restantes especies registradas a lo largo del transecto
fueron:Amazilia versicolor, Hylocharis cyanus, F. fusca,
Lophornis chalybeusyClitolaema rubricauda (Higo.1b).
Registramos cinco especies alimentándose deP. desnuda, que
fueron (en orden decreciente de frecuencia de visitas)T.
glaucopis, P. ruber, R. naevius, H. cyanusyA. versicolor;visitas de
T. glaucopisrepresentó casi la mitad de los registros. Este
último exhibió tanto generalista y territorial
J ornitol
Figura 1escala de grisesesquemas que ilustran:ala abundancia relativa
promedio de colibríes alrededor de los comederos (observaciones que van
desde 0 a 7.4 aves por 20 min;norte =8 días contados);bla abundancia relativa
promediada a lo largo del transecto de 1000 m (observaciones que varían de 0
a 10 aves por 20 min;norte =2 muestreos por punto); yCla frecuencia relativa
promedio de las tasas de visitas a lo largo del transecto (observaciones que
van de 0 a 11 aves por 20 min;norte =2 muestreos por punto). Paraayb,las
especies de colibrí han sido ordenadas
comportamiento (sensuFeinsinger y Colwell1978). En los ermitaños se
observaron indicios de comportamiento de colocación de trampas, es decir,
aves que seguían un circuito repetido de búsqueda de alimento.P. rubery
R. nevio.Así, los tres colibríes visitantes más frecuentes deP.
desnudatenían diferentes comportamientos de forrajeo.
Además de los colibríes, los visitantes ocasionales deP. desnuda
eran himenópteros y lepidópteros, en particularbomba spp.,
Heliconiospp. ytrigonaspp., como fue observado previamente
por Castro y Araujo (2004).
A lo largo del transecto, se encontró que la abundancia de
colibríes y la tasa de visitas se ajustaban mejor a un modelo de
regresión lineal por partes que a un modelo lineal o cuadrático
(Tabla1). Por lo tanto, la abundancia de colibríes y la tasa de visitas a
P. desnudaaumentó abruptamente hacia los comederos a corta
distancia, pero mostró una tendencia relacionada con la distancia
solo hasta cierto punto de ruptura. La regresión lineal por partes
indicó un punto de ruptura en la abundancia de colibríes a 74 m
verticalmente según la abundancia a lo largo del transecto y paraC, según el
número de visitas.Celdas sombreadas oscurasilustrar altas abundancias
relativas/tasas de visitas;glóbulos blancosilustrar las ausencias. Los
comederos estaban situados aprox. 20 m desde el punto 0 m del transecto
(ver ''Métodos'' sección). Tenga en cuenta queA. fimbriatayA. cirrocloris sólo se
observaron en los comederos, mientras queP. rubersólo se observó a lo largo
del transecto
(95 % IC 29 m,p =0,003; Higo.2a) y para tasa de visita a 125 m (95 %
IC 35 m,pag\0,001; Higo.2b). Consideramos poco probable que la
abundancia floral haya introducido sesgos relacionados con los
cambios detectados en la abundancia de colibríes y la tasa de visita
a lo largo del transecto. Cabe destacar la abundancia floral deP.
desnudano mostró ninguna tendencia relacionada con la distancia
lejos de los alimentadores (58.1±41,6; de lancero r = -0.302,p =
0,273). De manera similar, la variación en la abundancia floral de
otras plantas visitadas por colibríes no estuvo relacionada con la
distancia de los comederos (5.8±10,9; de lanceror = -0.229,p =0,413).
La tasa de visitas tampoco se correlacionó con la abundancia
promedio deP. desnuda flores (de Spearmanr =0.296,p =0.284), ni
con la abundancia de otras especies de plantas visitadas por
colibríes (Spearman'sr =0.109,p =0,694). En cambio, la tasa de visitas
se asoció significativamente de manera positiva con la abundancia
de colibríes (Evaluación de Spearman).r =0.629,p =0,012). El
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 J ornitol

tabla 1 Resultados de tres

pagvalor AIC DAIC R2 EquilibradoR2
diferentes modelos de regresión
lineal que prueban la asociación
Abundancia de colibríes
entre la distancia desde los
comederos y la abundancia de
Lineal 0.028 82.369 22.418 0.321 0.269
colibríes, la tasa de visitas y la lineal cuadrática 0.002 74.958 15.007 0.637 0.577
deposición de polen, respectivamente Lineal a trozos 0.003 59.951 0 0.883 0.852
Tasa de visitas
Lineal 0.008 67.104 26.361 0.434 0.391
lineal cuadrática 0.003 62.923 22.18 0.625 0.563
Lineal a trozos <0.001 40.743 0 0.925 0.905
Deposición de polen

Lineal 0.681 124.821 - 0.257 0.013 - 0.063

lineal cuadrática 0.363 124.492 - 0.586 0.155 0.015
Lineal a trozos 0.818 125.078 0 0.231 0.021

Modelos conDAIC\2 se consideran igualmente aptos. Los modelos de mejor ajuste están marcados en negrita

Los residuos de un modelo que predice la tasa de visitas con
abundancia de colibríes a lo largo del transecto no cambiaron
significativamente con la distancia desde los comederos, ni con un
modelo lineal (p =0.208), una cuadrática (PAG =0.381), ni con un
modelo lineal por partes (p =0,818). Esto indica que las tasas
individuales de alimentación de los colibríes enP. desnuda
permaneció similar a lo largo del transecto. En contraste con la
abundancia de colibríes y la tasa de visitas, la deposición de polen
en los estigmas no estuvo relacionada con la distancia en ninguno
de los tres modelos (Fig.2C; Mesa1).
Discusión
Hemos proporcionado evidencia empírica de que la presencia de
comederos artificiales de néctar aumentó la abundancia local de
colibríes y la tasa de visitas de flores aP. desnudaa una distancia de
aproximadamente 100 m de los comederos, pero no tuvo efectos
medibles más allá de esta distancia (Fig.2a, b). Este patrón, sin
embargo, no se reflejó en la deposición de polen en
P. desnuda,que no mostró relación con la distancia de los
comederos, a pesar de las mayores tasas de visitas más cerca de los
comederos (Fig.2C). A veces se asume que la frecuencia de las
interacciones es un buen indicador de la importancia de los
polinizadores (Vázquez et al.2005). Dado que nuestros resultados
no respaldaron esto, especulamos que la tasa de visitas de colibríes
puede no ser un buen indicador de la polinización deP. desnuda,
como también se muestra para otras especies (p. ej., Watts et al.
2012; Rey et al.2013). Independientemente de la explicación exacta,
las flores cercanas a los comederos recibieron al menos diez granos
de polen por flor, lo que equivalía a la deposición de polen medida
a la mayor distancia de los comederos (Fig.2c), y es potencialmente
suficiente para asegurar la polinización completa, comoP. desnuda
solo tiene dos óvulos (J Afonso, M do Carmo FW Amorim & VLG
Brito, personal
comunicación). Por lo tanto, no encontramos evidencia de que la
presencia de comederos afectara negativamente la deposición de polen
y la capacidad reproductiva de las plantas. Al tomar en cuenta la
abundancia de colibríes, la tasa de visitas residuales no mostró una
tendencia relacionada con la distancia, lo que indica que los colibríes
individuales se alimentan a tasas similares enP. desnudaa lo largo del
transecto. Por lo tanto, el efecto principal de los comederos es aumentar
la abundancia de colibríes y, por lo tanto, las tasas de visitas enP.
desnudadentro de un entorno local de aproximadamente 100 m
alrededor de los comederos.
Los resultados presentados aquí respaldan los de un estudio
anterior sobre el mismo tema (Brockmeyer y Schaefer2012), pero
otros estudios documentaron resultados contradictorios de una
tasa reducida de visitas de colibríes a las flores y cargas de polen de
estigma más pequeñas cerca de los comederos de néctar
(Arizmendi et al.2007; Ávalos et al.2012). En relación con Arizmendi
et al. (2007), nuestro diseño experimental difirió sustancialmente
con respecto a la cantidad de tiempo que los comederos han estado
presentes: 1 día en el caso de Arizmendi et al. (2007) y 13 años en
nuestro caso. Cuando los comederos han estado presentes por más
de una década, los colibríes han tenido suficiente tiempo para
responder demográficamente, o simplemente para ajustar la
distribución local de individuos, a la cantidad adicional de recursos
que ofrecen los comederos. Como ejemplo, tampocoA. versicolor, C.
rubricaudanih. cyanusse observaron inicialmente alrededor de los
comederos cuando se instalaron en 2001; solo después de
aproximadamente 7 años de alimentación continua comenzaron a
aparecer estas especies (J d'Abronzo, comunicación personal).
Eventualmente, a medida que aumenta la competencia alrededor
de los comederos, las flores circundantes pueden representar un
recurso cada vez más atractivo. Así, la aparente contradicción con
Arizmendi et al. (2007) podría explicarse por un efecto negativo
inicial de la presencia de comederos en la polinización de plantas
dependientes de colibríes, que gradualmente se neutralizó con el
tiempo a medida que los colibríes se adaptaron

123
J ornitol
Figura 2La asociación entre la distancia desde los alimentadores y a
abundancia promedio de colibríes;btasa promedio de visitas; y C
deposición media de polen. Se muestra una regresión lineal por partes
para la abundancia de colibríes y la tasa de visitas con puntos de corte
estimados de 74±29 m (abundancia) y 125±35 m (tasa de visitas). Ellíneas
puntedasson intervalos de confianza del 95 % de los puntos de corte. La
deposición de polen no estuvo relacionada con la distancia a los
comederos. Los errores estándar se muestran para cada medición de
punto (n =2). Los comederos están situados aprox. 20 m desde el punto
0 m del transecto (ver ''Métodos'' sección)
demográficamente a la nueva disponibilidad de recursos. Ávalos et al. (
2012) usaron un enfoque diferente para cuantificar los efectos
potenciales en el servicio de polinización proporcionado por los colibríes:
al capturar aves con redes de niebla durante 2 años, encontraron cargas
de polen más bajas en los colibríes cerca de los comederos
en comparación con 3 km de distancia. Esto posiblemente podría
explicar por qué la deposición de polen no aumenta con la frecuencia de
visitas y la abundancia de colibríes cerca de los comederos. También vale
la pena señalar que la deposición de polen no implica necesariamente la
polinización. En este sentido, se podrían haber utilizado otras medidas,
como el número de tubos polínicos que crecen por los estilos o el
conjunto de semillas, que son medidas más directas de la capacidad
reproductiva de las plantas. Sin embargo, estos también se ven
afectados por otros factores, como la compatibilidad del polen para el
crecimiento del tubo polínico y la limitación de recursos de la planta
madre durante la producción de semillas. La deposición de polen brinda
información válida, pero no exhaustiva, sobre los servicios de
polinización que brindan los colibríes.
Teniendo en cuenta la composición de especies,P. ruberfue el único
colibrí completamente ausente de los comederos y en el punto 0 m justo
afuera del jardín. Esto es sorprendente, considerando el hecho de que
fue la segunda especie más abundante a lo largo del transecto (Fig.1b) y
es uno de los colibríes más comunes que se encuentran en la región,
incluidos los hábitats de bosques secundarios alterados por humanos
(Maruyama et al.2015), que algunas especies pueden evitar (Wethington
y Finley2009). Sabiendo que los colibríes comúnmente muestran un
comportamiento agresivo alrededor de los parches ricos en recursos y el
dominio jerárquico se relaciona con el tamaño del cuerpo (Justino et al.
2012), una explicación podría ser el tamaño relativamente pequeño de
P. ruber,lo que podría hacerlo más propenso a la exclusión
competitiva de los comederos por parte de colibríes más grandes
territoriales o incluso más grandes, tales como colibríesT. glaucopis.
Observamos que las diferencias en la concentración de azúcar entre
el agua azucarada en los comederos y el néctar de las flores en
algunos casos pueden explicar la ausencia de colibríes ermitaños
en los comederos, ya que los colibríes ermitaños a menudo
prefieren las flores con una alta concentración de néctar (Stiles y
Freeman).1993). Creemos que la baja concentración de azúcar es
una causa poco probable de la ausencia deP. desnudapor dos
razones. Primero, uno de los colibríes más comunes registrados en
los comederos es un gran ermitaño,R. nevio.En segundo lugar, la
concentración de azúcar en los comederos excede la concentración
enP. desnudanéctar (Castro y Araujo2004), y ambosP. ruberyR.
nevioasí como otros colibríes ermitaños son comúnmente
observados visitando esta planta en la región (Maruyama et al.2015
). Que las diferencias en el comportamiento de búsqueda de
alimento, por ejemplo, territorial vs. trampliner, podrían explicar la
ausencia deP. rubertambién parece poco probable, ya que el colibrí
más común observado en el comedero fueR nevio (Higo.1a, b), un
colibrí grande que es muy común en la región y tiene un
comportamiento característico de atrapar flores cuando visita las
flores (Sazima et al.1995; Maruyama et al.2015).
Las otras nueve especies de colibríes respondieron a la
presencia de comederos mostrando una mayor abundancia
cerca de los comederos (Fig.1a, b). Por lo tanto, sugerimos que
la tendencia relacionada con la distancia en la abundancia de
colibríes no está asociada con un cambio correspondiente en
123

riqueza de colibríes, como se podría hipotetizar (Fig.1b),
sino que refleja registros poco frecuentes de individuos de
colibrí más allá de los 100 m mencionados de los
comederos. En otras palabras, la abundancia relativa de
colibríes aumenta cerca de los comederos, mientras que la
riqueza parece menos afectada, quizás con la excepción de
P ruber estar ausente en los comederos.
Los colibríes son polinizadores importantes en los ecosistemas
neotropicales y, por lo tanto, es relevante considerar su papel desde una
perspectiva ecosistémica (Nicolson y Fleming 2003). En este sentido,
nuestros resultados indican que la aplicación de alimentación
suplementaria no necesariamente interrumpe los servicios de
polinización de los colibríes. Esta sugerencia, sin embargo, necesita
apoyo empírico de más especies de plantas polinizadas por colibríes. En
particular, sería importante probar una variedad de especies de plantas
con diferentes grados de especialización en la polinización de colibríes,
incluidas plantas especializadas exclusivamente en especies de colibríes
de pico largo. Además, los estudios futuros deberían apuntar a evaluar
también el efecto sobre el crecimiento del tubo polínico y la producción
de semillas. Finalmente, sería relevante investigar la respuesta en el
comportamiento de alimentación de los colibríes a la variación
interanual en la abundancia floral y probar si los polinizadores se
sentirían menos atraídos por los comederos en años con alta
abundancia floral (Inouye et al. 1991; McCaffrey y Wethington2008). A la
luz de los cambios antropogénicos en el clima y el uso de la tierra, que
pueden afectar los conjuntos de polinizadores y, por lo tanto,
interrumpir los servicios de polinización (Memmott et al.2007; Ollerton
et al.2014), el conocimiento sobre el efecto de la actividad humana
aparentemente ''trivial'', como la atracción de animales a través de
comederos artificiales, se vuelve cada vez más relevante (Galbraith et al.
2015). Esto se aplica no solo a los colibríes, sino también a otros
animales polinizadores como mamíferos e insectos. Por lo tanto,
esperamos que este estudio pueda inspirar más investigaciones sobre el
efecto de los comedores de néctar en los colibríes y otros animales
polinizadores y sus plantas alimenticias.
Expresiones de gratitudEste estudio está dedicado al Sr. Jonas
d'Abronzo, a quien agradecemos por acogernos y permitirnos realizar
este estudio en Folha Seca. También agradecemos a André Rodrigo Rech
por su ayuda con las técnicas de recuento de polen, a Marina Wolowski
por su ayuda logística en el campo, a Tatsuya Amano por sus consejos
sobre el análisis de regresión por partes y a João Afonso, Martins do
Carmo, Felipe W Amorim y Vinicius LG Brito que ayudaron a confirmar
información sobre la morfología reproductiva deP. desnuda.También
agradecemos a dos revisores anónimos por sus útiles comentarios que
mejoraron el manuscrito. PK fue apoyado por Svend G. Fiedler y la
fundación de su esposa y una beca PICA. PKM recibió una beca de
doctorado del CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientı́fico e
Tecnológico). JVB recibió una beca de doctorado y una beca PDSE
(proceso: 99999.008012/2014-08) de CAPES (Coordenaçãoo de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nı́vel Superior). La visita de JO a Brasil
contó con el apoyo de la FAPESP. JS, PK, JVB, PKM y BD agradecen a la
Danish National Research Foundation por su apoyo al Centro de
Macroecología, Evolución y Clima. Afirmamos que este estudio cumple
con las leyes vigentes de Brasil.
123
J ornitol
Referencias
Anderson SH, Kelly D, Ladley JJ, Molloy S, Terry J (2011)
Los efectos en cascada de la extinción funcional de las aves reducen la polinización y
la densidad de plantas. Ciencia 331: 1068–1071
Arizmendi MC, Constanza MS, Lourdes J, Ivonne FM, Edgar LS
(2007) Efecto de la presencia de comederos de néctar en el éxito reproductivo
desalvia mexicanaySalvia fulgensen un parque suburbano cerca de la Ciudad
de México. Conservación biológica 136: 155–158
Avalos G, Soto A, Alfaro W (2012) Efecto de los comederos artificiales en
Cargas de polen de los colibríes del Cerro de La Muerte, Costa
Rica. Revista Biol Trop 60:65–73
Brockmeyer T, Schaefer HM (2012) Hacer comederos de néctar en los Andes
las reservas naturales afectan la visita de flores por parte de los colibríes? Aplicación
Básica Ecol 13:294–300
Castro CC, Araujo AC (2004) Distyly y polinizadores secuenciales de
Psicotria desnuda (Rubiaceae) en la selva tropical atlántica, Brasil.
Sistema de planta Evol 244: 131–139
Cronk Q, Ojeda I (2008) Flores polinizadas por aves en una evolución
y contexto molecular. J Exp Bot 59:715–727
Dalsgaard B, Martı́n Gonzáles AM, Olesen JM, Ollerton J, Timmer-
mann A, Andersen LH, Tossas AG (2009) Interacciones planta-colibrí
en las Indias Occidentales: gradientes de especialización floral
asociados con el medio ambiente y el tamaño del colibrí. Ecología
159: 757–766
Dalsgaard D, Carstensen DW, Kirkconnell A, Martín González AM,
Martı́nez Garcı́a O, Timmermann A, Sutherland WJ (2012)
Rasgos florales de plantas visitadas por el colibrí abeja (
Mellisuga Helena).Ornitol Neotrop 23:143–149
Feinsinger P, Colwell RK (1978) Organización comunitaria entre
Aves neotropicales que se alimentan de néctar. Am Zool 18:779–795
Galbraith JA, Beggs JR, Jones DN, Stanley MC (2015) Complemento
la alimentación tardía reestructura las comunidades de aves urbanas. Proc
Natl Acad Sci 120:201501489
Inouye DW, Calder WA, Waser NM (1991) El efecto de las flores
abundancia en los censos de alimentación de las poblaciones de colibríes.
Cóndor 93: 279–285
Justino D, Maruyama PK, Oliveira PE (2012) Recurso floral
disponibilidad y comportamiento territorial de los colibríes en un
arbusto de sabana neotropical. J Ornitol 153:189–197
King C, Ballantyne G, Willmer PG (2013) ¿Por qué la visita floral es un
pobre proxy para la polinización: medición de la deposición de polen de una
sola visita, con implicaciones para las redes de polinización y la conservación.
Metanfetamina Ecol Evol 4: 811–818
Maglianesi MA, Böhning-Gaese K, Schleuning M (2015) Diferente
Las preferencias de alimentación de los colibríes en flores artificiales y
naturales revelan mecanismos que estructuran las interacciones planta-
polinizador. J Anim Ecol 84: 655–664
Martín González AM, Dalsgaard B, Nogués-Bravo D, Graham CH,
Schleuning M, Maruyama PK, Abrahamczyk S, Alarcón R, Araujo
AC, Araújo FP, Mendes de Azevedo S Jr, Baquero AC, Cotton PA,
Ingversen TT, Kohler G, Lara C, Guedes Las-Casas FM, Machado
AO, Machado CG , Maglianesi MA, McGuire JA, Moura AC,
Oliveira GM, Oliveira PE, Ornelas JF, Rodrigues LdC, Rosero-
Lasprilla L, Rui AM, Sazima M, Timmermann A, Varasin IG,
Vizentin-Bugoni J, Wang Z, Watts S, Rahbek C, Martinez ND
(2015) La macroecología de las redes colibrí-planta
estructuradas filogenéticamente. Global Ecol Biogeogr. hacer:
10.1111/geb.12355
Maruyama P, Oliveira G, Ferreira C, Dalsgaard B, Oliveira PE (2013)
Síndromes de polinización ignorados: importancia de las flores
no ornitófilas para los colibríes de sabana neotropical.
Naturwissenschaften 100:1061–1068
Maruyama PK, Vizentin-Bugoni J, Dalsgaard B, Sazima I, Sazima M
(2015) Robo de néctar por un colibrí ermitaño: asociación a
J ornitol
fenotipo floral y su influencia en las flores y la estructura de la
red. Ecología 178: 783–793
McCaffrey RE, Wethington SM (2008) Cómo la presencia de comederos
afecta el uso de los recursos florales locales por parte de los colibríes: un
estudio de caso del sur de Arizona. Cóndor 110: 786–791
Memmott J, Craze PG, Waser NM, Price MV (2007) Calentamiento global
y la interrupción de las interacciones planta-polinizador. Ecol Lett
10: 710–717
Montgomerie RD, Gass C (1981) Limitación de energía del colibrí
poblaciones en comunidades tropicales y templadas. Ecología
50:162–165
Muggeo VM (2008) Segmentado: un paquete R para adaptarse a la regresión
modelos con relaciones de línea quebrada. R news 8:20–25
Nicolson S, Fleming P (2003) Nectar as food for birds: the
Consecuencias fisiológicas de beber soluciones diluidas de azúcar.
Sistema de planta Evol 238: 139–153
Ollerton J, Erenler H, Edwards M, Crockett R (2014) Extinciones de
polinizadores acuulados en Gran Bretaña y el papel de los cambios
agrícolas a gran escala. Ciencia 346: 1360–1362
R Core Team (2014) R: un lenguaje y entorno para la estadística
informática. R Fundación para la Computación Estadística Sanchez
M, Pedroni F, Leitão-Filho HDF, Cesar O (1999) Com-
posição florı́stica de um trecho de floresta ripária na Mata
Atlântica em Picinguaba, Ubatuba, SP. Brasil J Bot 22:31–42
Sazima I, Buzato S, Sazima M (1995) El ermitaño del pico de sierra
Ramphodon naeviusy sus flores en el sureste de Brasil. J
Ornitol 136:195–206
Stiles FG (1981) Aspectos geográficos de la coevolución pájaro-flor,
con particular referencia a América Central. Ann Mo Bot Gard
68:323–351
Stiles FG, Freeman CE (1993) Patrones en las características del néctar floral
de algunas especies de plantas visitadas por aves de Costa Rica. Biotrópica
25:191–205
Taylor C, Gomes M, Zappi Dpsicotriaen Lista de Especies da Flora
hacer Brasil. Jardín Botánico de Río de Janeiro.http://reflora.jbrj. gov.br/
jabot/floradobrasil/FB14201. Consultado el 13 de enero de 2015 Toms
JD, Lesperance ML (2003) Regresión por partes: una herramienta para
identificar umbrales ecológicos. Ecología 84:2034–2041 Vázquez DP,
Morris WF, Jordano P (2005) La frecuencia de interacción como
sustituto del efecto total de los animales mutualistas en las plantas. Ecol
Lett 8: 1088–1094
Watts S, Huamán Ovalle D, Moreno Herrera M, Ollerton J (2012)
Eficacia polinizadora de visitantes florales nativos y no nativos de
un arbusto andino aparentemente generalista.Duranta mandonii
(Verbenáceas). Plant Species Biol 27:147–158 Wethington SM, Finley
N (2009) Addressing hummingbird conser-
Necesidades vacionales: Una evaluación inicial. En: Actas de la cuarta
conferencia internacional de socios en vuelo: Tundra to Tropic, págs.
662–666
Wethington SM, Russell SM (2003) La distribución estacional y
abundancia de colibríes en bosques de robles y comunidades
ribereñas en el sureste de Arizona. Cóndor 105: 484–495
123