Zhao Toxicmetalsandmetalloids Review Mol Plant 2022

Machine Translated by Google
Vea discusiones, estadísticas y perfiles de autor para esta publicación en: https://www.researchgate.net/publication/355074143
Metales tóxicos y metaloides: absorción, transporte, desintoxicación,
Fitorremediación y mejoramiento de cultivos para alimentos más seguros
Artículo en Molecular Plant ∙ Octubre 2021
DOI: 10.1016/j.molp.2021.09.016
CITAS LEE
59 667
5 autores, incluyendo:
Fang Jie Zhao XinYuan Huang
Universidad Agrícola de Nanjing Universidad Agrícola de Nanjing
506 PUBLICACIONES 52.167 CITAS 54 PUBLICACIONES 2.281 CITAS
VER EL PERFIL VER EL PERFIL
peng wang
Universidad Agrícola de Nanjing
146 PUBLICACIONES 6.992 CITAS
VER EL PERFIL
Algunos de los autores de esta publicación también están trabajando en estos proyectos relacionados:
Transformación de arsénico mediada por microbios en suelos de arroz Ver proyecto
Plant Ionomics Ver proyecto
Todo el contenido que sigue a esta página fue subido por FangJie Zhao el 04 de enero de 2022.
El usuario ha solicitado la mejora del archivo descargado.
planta molecular todos
Artículo de revisión
Metales y metaloides tóxicos: absorción, transporte,
desintoxicación, fitorremediación y mejoramiento
de cultivos para alimentos más seguros
FangJie Zhao*, Zhong Tang, JiaJun Song, XinYuan Huang y Peng Wang
Laboratorio Estatal Clave de Genética de Cultivos y Mejora de Germoplasma, Facultad de Recursos y Ciencias Ambientales, Universidad Agrícola de Nanjing, Nanjing,
Jiangsu 210095, China
*Correspondencia: FangJie Zhao (fangjie.zhao@njau.edu.cn)
https://doi.org/10.1016/j.molp.2021.09.016
ABSTRACTO
Los suelos agrícolas están bajo la amenaza de contaminación por metales tóxicos/metaloides debido a actividades antropogénicas, lo que
lleva a una acumulación excesiva de arsénico (As), cadmio (Cd), plomo (Pb) y mercurio (Hg) en los cultivos alimentarios que presenta
riesgos significativos para la salud humana. . Comprender cómo estos metales tóxicos y sus especies metiladas se absorben, translocan
y desintoxican es un requisito previo para desarrollar estrategias para limitar su acumulación para obtener alimentos más seguros. Los
metales tóxicos son absorbidos y transportados a través de diferentes compartimentos celulares y tejidos vegetales a través de varios
transportadores de nutrientes esenciales o beneficiosos, por ejemplo, As por transportadores de fosfato y silicio, y Cd por manganeso
(Mn), zinc (Zn) y hierro (Fe) transportadores Estos procesos de transporte están sujetos a interacciones con los nutrientes y la regulación
a nivel transcripcional y postraduccional. La complejación con compuestos ricos en tioles, como las fitoquelatinas, y el secuestro en las
vacuolas son los mecanismos comunes para la desintoxicación y para limitar su translocación. Se han identificado varios genes implicados
en la absorción, el transporte y la desintoxicación de metales tóxicos, lo que ofrece objetivos para la manipulación genética a través de
la edición de genes o tecnologías transgénicas. Existen variaciones naturales en la acumulación de metales tóxicos dentro del
germoplasma de cultivos, y algunos de los loci de rasgos cuantitativos subyacentes a estas variaciones han sido clonados, allanando el
camino para el mejoramiento asistido por marcadores de cultivos con baja acumulación de metales. También es posible usar plantas para
extraer y eliminar los metales tóxicos del suelo, pero este enfoque de fitorremediación requiere la hiperacumulación de metales para ser
eficiente. También se analizan las lagunas de conocimiento y las futuras necesidades de investigación.
Palabras clave: metales/metaloides tóxicos, metales pesados, transportadores, desintoxicación, fitorremediación, seguridad alimentaria
Zhao F.J., Tang Z., Song J.J., Huang X.Y. y Wang P. (2022). Metales tóxicos y metaloides: absorción, transporte, desintoxicación,
fitorremediación y mejora de cultivos para alimentos más seguros. mol. Planta. 15, 27–44.
INTRODUCCIÓN roquímicos, pueden aumentar las concentraciones de metales tóxicos en el
suelo y amenazar la seguridad alimentaria. Además, las prácticas agrícolas,
El suelo contiene una amplia gama de elementos, algunos de los cuales son como la fertilización con nitrógeno y la gestión del agua, pueden afectar en
tóxicos para los organismos. Estos elementos tóxicos a menudo se denominan gran medida la biodisponibilidad de los metales tóxicos en el suelo, lo que
metales pesados o metaloides debido a su alta gravedad específica, aunque repercute en su acumulación en los cultivos alimentarios. En esta revisión, nos
el término está mal definido y se ha desaconsejado su uso (Duffus, 2002). enfocamos en el progreso reciente en la comprensión de los mecanismos
Algunos de estos elementos son de hecho esenciales para los organismos, moleculares de absorción, transporte y detoxificación de los cuatro metales
como el zinc (Zn), el cobre (Cu), el níquel (Ni) y el cobalto (Co); se vuelven tóxicos (As, Cd, Pb y Hg). También revisamos la base genética que subyace
tóxicos en altas concentraciones. Otros no son esenciales y son tóxicos a las variaciones naturales en su acumulación en los cultivos alimentarios y
incluso en concentraciones relativamente bajas, como el arsénico (As), el las perspectivas de mejoramiento o ingeniería genética de cultivos para una
cadmio (Cd), el plomo (Pb) y el mercurio (Hg). Este último grupo de elementos baja acumulación a fin de mejorar la seguridad alimentaria. Finalmente, se
(aquí denominados metales tóxicos para simplificar) es de particular discute brevemente la posibilidad de usar plantas para remediar suelos
preocupación para la seguridad alimentaria y la salud humana y es el foco de contaminados con metales tóxicos, la llamada fitorremediación.
esta revisión. Estos metales tóxicos suelen estar presentes en niveles mínimos
en los suelos agrícolas. Sin embargo, las actividades antropogénicas, como la
minería, la fundición de metales, la deposición atmosférica, el riego con agua Publicado por Molecular Plant Shanghai Editorial Office en asociación con Cell
contaminada y el uso de fertilizantes que contienen metales o ag Press, un sello de Elsevier Inc., en nombre de CSPB y CEMPS, CAS.
Molecular Plant 15, 27–44, 3 de enero de 2022 ª 2021 El autor. 27
planta molecular Metales tóxicos y metaloides
monometilarsenato [MMA]; Figura 1A) (Williams et al., 2005; Zhao et al.,
ESPECIACIÓN QUÍMICA, DISTRIBUCIÓN,
2013; Zhu et al., 2008). Debido a que el As inorgánico se considera mucho
INGESTA DIETÉTICA DE TÓXICOS más tóxico que el DMA y el MMA para
RIELES humanos, las normas actuales de seguridad alimentaria se basan únicamente
Los seres humanos están expuestos a metales tóxicos principalmente a en concentraciones de As inorgánico. El As inorgánico generalmente
través de los alimentos, el agua potable y la inhalación o ingestión de polvo. representa entre el 40 % y el 80 % del total de As en el grano de arroz, y el
Los alimentos son la principal fuente de Cd y representan >90 % de la arroz asiático generalmente contiene porcentajes más altos de As inorgánico
exposición total de la población no fumadora (Clemens, 2019). Para las que el arroz americano y europeo (Williams et al., 2005; Zavala et al., 2008;
poblaciones que no beben agua con alto contenido de As, los alimentos Zhao et al . al., 2013; Zhu et al., 2008). Recientemente, se han detectado
también son la principal fuente de exposición al As, especialmente al As nuevos tipos de compuestos de As en granos de arroz, incluidos tioarsenatos
inorgánico (Kile et al., 2007; Meharg et al., 2009). Se cree que la vía principal inorgánicos y tioarsenatos metilados, con dimetilmonotioarsenato (DMMTA)
de exposición al Pb es la inhalación o la ingestión de polvo, aunque los ( Figura 1A) como especie principal (Blanco et al., 2021; Dai et al., 2021). El
alimentos también pueden ser una fuente importante (Norton et al., 2014; DMMTA es mucho más citotóxico para las líneas celulares humanas que el
Clemens, 2019). Para el metilmercurio (MeHg, CH3Hg+ ), los mariscos son arsenito (Moe et al., 2016). Debido a métodos analíticos y de extracción
la principal fuente de exposición. Sin embargo, el arroz puede ser la principal inadecuados, los tioarsenatos metilados en el arroz se detectaron previamente
fuente dietética de MeHg para los residentes locales del interior que viven como DMA y MMA no tóxicos (Blanco et al., 2021). La presencia del DMMTA
cerca de las zonas mineras de Hg (Zhang et al., 2010; Zhao et al., 2020). Se altamente tóxico en el arroz debe tenerse en cuenta en las normas de
seguridad
para laa
han revisado los riesgos potenciales de los metales tóxicos derivados de los alimentos limentaria. El As metilado y los tioarsenatos metilados en las
salud humana
en otros lugares (Meharg et al., 2009; Li et al., 2011; Clemens, 2019; Wang plantas
s on p roductos
d e la transformación microbiana en el suelo, ya que
et al., 2019). las plantas superiores parecen carecer de la capacidad de metilar el As
(Lomax et al., 2012). La metilación microbiana de As y la posterior tiolación
Entre los diferentes alimentos, el arroz suele ser la fuente dietética más aumentan en gran medida en condiciones anóxicas (Zhao et al., 2013; Wang
importante de Cd y As, y ocasionalmente también de MeHg. Por ejemplo, un et al., 2020; Chen et al., 2021a; Dai et al., 2021), lo que explica por qué se
estudio dietético a nivel nacional muestra que el arroz aporta el 56 % de la encuentran estos compuestos de As en el arroz, pero rara vez en los cultivos
ingesta dietética total de Cd en la población general de China, aumentando alimentarios cultivados en suelos aeróbicos. Las especies químicas de Cd
al 65 % en la población del sur de China debido a un mayor consumo de en las plantas están dominadas por su complejación con compuestos ricos
en tiol, como las fitoquelatinas (PC) (Salt et al., 1995; Cobbett y Goldsbrough,
arroz, mientras que el trigo y las verduras representan solo el 12 % y el 10
%, respectivamente, de la ingesta dietética de Cd en la población general 2002; Yan et al., 2016). En el grano de arroz, el Cd se detecta principalmente
(Song et al., 2017). De manera similar, el arroz representa aproximadamente como complejos de Cdtiolato, probablemente en forma de Cd unido a
el 60% de la ingesta dietética total de As inorgánico para la población general proteínas ricas en tiol (Gu et al., 2020). Estos complejos no son estables en
en China (Li et al., 2011). Hay varias razones por las que el arroz es una el fluido gástrico ácido, donde se espera que el Cd se libere como catión
fuente dietética importante de Cd, As y MeHg. divalente.
Primero, el consumo de arroz como alimento básico es grande en
comparación con otros alimentos para muchas poblaciones asiáticas. En
segundo lugar, las plantas de arroz pueden absorber y/o trasladar más Cd y
As a los brotes y granos en comparación con otros cultivos de cereales La distribución espacial de los metales tóxicos en los cereales puede ser
(Williams et al., 2007; Su et al., 2010; Wu et al., 2016; Sui et al. al., 2018). heterogénea. Las especies inorgánicas de As se distribuyen preferentemente
En tercer lugar, las condiciones anóxicas en el suelo de arroz sumergido en la capa exterior del grano de arroz, en particular en el rastro vascular
favorecen la movilización de As y la metilación microbiana de As y Hg, lo ovular (Figura 1B) (Lombi et al., 2009; Meharg et al., 2008; Moore et al.,
que da como resultado una mayor disponibilidad de estos elementos tóxicos 2010). El pulido del arroz integral en arroz blanco puede reducir
o especies químicas para su absorción por las plantas de arroz (Zhao et al., considerablemente la concentración total de As (Meharg et al., 2008; Williams
2020; Zhao y Wang, 2020 ) . ). Cuando los suelos han sido contaminados et al., 2009). Por el contrario, DMA y presumiblemente también DMMTA
por actividades antropogénicas, la acumulación de metales tóxicos en los penetran fácilmente en el endospermo y permanecerán en el arroz blanco
cultivos alimentarios puede aumentar aún más. Por ejemplo, proporciones después del pulido (Figura 1C) (Meharg et al., 2008; Tang et al., 2020). La
considerables de granos de arroz producidos en algunas áreas contaminadas distribución de Hg es similar a la del As, con Hg inorgánico y MeHg
exceden las normas de seguridad alimentaria sobre metales tóxicos, lo que distribuidos preferentemente en la capa externa y el endospermo,
representa un riesgo significativo para la salud humana (Williams et al., respectivamente (Meng et al., 2014).
2009; Zhang et al., 2010; Norton et al., 2014). ; Zhu et al., 2016; Chen et al., Para el Cd en el grano de arroz, la distribución preferencial en la capa
2018). Para los metales catiónicos (p. ej., Cd, Pb), la acidificación del suelo externa es menos obvia que la del As (Figura 1D), y el pulido tiene efectos
relativamente pequeños en la concentración de Cd en el arroz blanco (Gu et
provocada por el efecto acumulativo de la fertilización con nitrógeno aumenta
su solubilidad, elevando aún más su transferencia a la cadena alimentaria (Zhao eal., 2020).
2015).El pulido reduce sustancialmente la concentración de Pb en el
t al.,
grano blanco (Norton et al., 2014).
La especiación química de los metales tóxicos en los cultivos alimentarios
también debe tenerse en cuenta al evaluar el riesgo para la salud humana.
El MeHg es mucho más tóxico que el Hg inorgánico, ya que el primero puede MECANISMOS MOLECULARES DE TÓXICOS
atravesar fácilmente la barrera hematoencefálica y causar fuertes efectos
TOMA DE METALES
neurotóxicos (Zhao et al., 2020). El arsénico está presente en una variedad
de especies inorgánicas y orgánicas en estados de oxidación trivalente y Los metales tóxicos se absorben en las células de la raíz y se transportan a
pentavalente con grandes diferencias en toxicidad. En el grano de arroz, el otros tejidos de la planta a través de transportadores de membrana para
As está presente como As inorgánico (principalmente arsenito) y As metilado obtener nutrientes esenciales o beneficiosos (Figura 2). Esto ocurre debido
(principalmente dimetilarsenato [DMA], y pequeñas cantidades de a las similitudes en las propiedades fisicoquímicas entre los metales tóxicos y
28 Molecular Plant 15, 27–44, 3 de enero de 2022 ª 2021 El autor.
Metales tóxicos y metaloides planta molecular
B C
Figura 1. Especies químicas de As y distribución espacial de As y Cd en el grano de arroz.
Especies químicas de As que se encuentran comúnmente en el arroz (A); imágenes de absorción de rayos X de sincrotrón de As en una sección transversal de grano de arroz que contiene
principalmente As inorgánico (B) o principalmente DMA (C); Imágenes de absorción de rayos X de sincrotrón de Cd en una sección longitudinal de grano de arroz (D). H, cáscara; En,
endospermo; em, embrión; OV, rastro vascular ovular. Las barras de escala corresponden a 0,5 mm en (B–D). Las imágenes en (B) y (C) son de Tang et al. (2020) y en (D) de Gu et al.
(2020) con permiso.
nutrientes, especialmente aquellos elementos dentro del mismo grupo de anhidrasa carbónica dependiente para reemplazar la enzima típicamente
la tabla periódica, y promiscuidad de proteínas transportadoras. Por un dependiente de Zn (Lane y Morel, 2000).
lado, las similitudes fisicoquímicas pueden limitar la capacidad de las
proteínas para diferenciar entre sustratos muy similares. Por ejemplo, el El arsenato es absorbido por las raíces de Arabidopsis a través de los
arseniato y el fosfato tienen valores de pKa casi idénticos y características transportadores de fosfato PHT1;1 y PHT1;4 (Shin et al., 2004; Castrillo
de carga y radio iónico similares, lo que dificulta que las proteínas et al., 2013). De manera similar, OsPT1, OsPT4 y OsPT8 contribuyen a
distingan los dos aniones (Tawfik y Viola, 2011; Elias et al., 2012). Por la absorción de arseniato por las raíces del arroz (Kamiya et al., 2013;
otro lado, los metales tóxicos pueden no estar presentes en niveles lo Wang et al., 2016; Cao et al., 2017; Ye et al., 2017). Los investigadores
suficientemente altos en el medio ambiente para ejercer una presión han aprovechado el hecho de que el fosfato y el arseniato comparten los
selectiva fuerte y persistente sobre los organismos para desarrollar mismos transportadores mediante el uso de la tolerancia al arseniato para
proteínas transportadoras que puedan discriminar los iones tóxicos de los detectar mutantes defectuosos en los sistemas de transporte de fosfato (por ejemplo,
nutrientes (Tawfik y Viola, 2011) . Donde existe tal presión selectiva, como Shin et al., 2004; Catarecha et al., 2007; Chen et al., 2011; Wang et al.,
en el lago Mono bajo en fosfato y alto en arseniato, la bacteria Halomonas 2016). Los transportadores de fosfato de plantas generalmente muestran
cepa GFAJ1 que vive en este entorno parece haber desarrollado una una mayor afinidad por el fosfato que por el arseniato (Zhao et al., 2009).
proteína periplásmica de unión a fosfato (PBP) (un componente del ABC Curiosamente, PvPht1;3 del helecho hiperacumulador de As Pteris vittata
[ ATPbinding cassette] sistema de transporte) que es aproximadamente muestra afinidades similares tanto por el arseniato como por el fosfato, y
10 veces más selectivo para el fosfato que para el arseniato que otras su afinidad por el arseniato es mucho mayor que la de Arabidopsis PHT1;5
PBP (Elias et al., 2012). Como caso extremo, algunas diatomeas marinas y PHT1;7 (DiTusa et al., 2016). Esta alta afinidad puede ser una de las
que viven en el agua del océano limitante de Zn han desarrollado un Cd razones subyacentes al rasgo de hiperacumulación de As de Pteris vittata.
Sería interesante determinar la estructura proteica de
Figura 2. Modelo esquemático de absorción de metales tóxicos y transporte radial a la estela para carga de xilema.
El dibujo está basado en raíces de arroz; algunos transportadores identificados en otras especies de plantas se incluyen en el diagrama para simplificar. ABCC1,
ABCC2 y ABCC9, transportadores de casete de unión a ATP; CAL1, una proteína similar a la defensina; CNGC, canales activados por nucleótidos cíclicos; HAC1 y
HAC4, arseniato reductasas; HMA2, HMA3 y HMA4, ATPasas de metales pesados de tipo P1B; IRT1, transportador regulado por hierro; Lsi1 y Lsi2, transportadores
de silicio; NIP, proteínas intrínsecas similares a nodulina 26; Nramp1 y Nramp5, proteínas macrófagas asociadas a la resistencia natural; OsCd1, miembro de la
superfamilia de facilitadores principales del arroz con actividad de transporte de Cd; PC, fitoquelatinas; PCAs(III), PCCd y PCPb, complejos de fitoquelatina con
arsenito, Cd y Pb, respectivamente; PHT, transportadores de fosfato; ZIPs, proteínas sensibles al zinc y al hierro.
PvPHT1;3 para revelar los mecanismos moleculares que gobiernan (GWAS) y mapeo biparental, Chao et al. (2014) y SánchezBermejo
las afinidades de arseniato/fosfato. et al. (2014) identificaron de forma independiente HAC1 (contenido
alto en As 1)/ATQ1 (tolerancia al arseniato QTL 1) como una arseniato
Mientras que los organismos inevitablemente toman arseniato en su reductasa que controla la tolerancia al arseniato y el As
búsqueda de fosfato, una diferencia importante en la química redox Acumulación en hojas de Arabidopsis . Los mutantes de HAC1 de
entre los dos aniones permite que los microorganismos y las plantas Arabidopsis y las accesiones naturales que poseen alelos de pérdida
se deshagan del As celular en forma de arsenito sin perder fosfato. de función de HAC1 muestran un nivel más bajo de reducción de
El arseniato es redox activo dentro del rango redox fisiológico en el arseniato, una salida marcadamente menor de arsenito al medio
citoplasma y puede reducirse fácilmente a arsenito enzimáticamente, externo y una acumulación muy elevada de As en los brotes. HAC1
mientras que la reducción de fosfato a fosfito requiere un potencial se expresa principalmente en las células epidérmicas y del periciclo
redox extremadamente bajo de alrededor de 700 mV que está de las raíces (Chao et al., 2014). La localización de HAC1 en la capa
completamente fuera del rango fisiológico (Schoepp Cothenet et al., externa de las células de la raíz es ideal para la salida de arsenito al
2012) . al., 2011). Mediante el estudio de asociación de todo el genoma medio externo después de la reducción de arseniato (Fischer et al., 2021). este eflujo
normalmente representa alrededor del 80% de la absorción de arseniato concentración y algunos loci de rasgos cuantitativos (QTL) (por ejemplo,
y, por lo tanto, evita la acumulación excesiva de As en las raíces y la Zhang et al., 2014; Pinson et al., 2015; Duan et al., 2017; Yang et al.,
posterior translocación a los brotes (Wang et al., 2018). 2018), los genes subyacentes a estos QTL aún tienen que ser identificado.
De manera similar, se identificaron en el arroz tres genes HAC1 ,
OsHAC1;1, OsHAC1;2 y OsHAC4, que desempeñan un papel importante
en la tolerancia al arseniato y en la limitación de la acumulación de As en El cadmio se absorbe y transporta dentro de las plantas principalmente a
los brotes (Shi et al., 2016; Xu et al., 2017). ). La sobreexpresión de estos través de transportadores de cationes divalentes, como Fe(II), Mn y Zn
genes también resultó en una disminución de la acumulación de As en los (Figura 2). En Arabidopsis, tanto el transportador de Fe(II) IRT1 como el
brotes cuando las plantas de arroz se alimentaron con arseniato (Shi et transportador de Mn NRAMP1 pueden transportar Cd y contribuir a la
al., 2016; Xu et al., 2017). La salida de arsenito puede ser a través de absorción de Cd en la planta (Vert et al., 2002; Cailliatte et al., 2010). En
algunos canales de acuaporina (Zhao et al., 2010b), aunque aún no se el arroz, la absorción de Cd por la raíz está mediada principalmente por el
han identificado los principales transportadores de este proceso (Figura 2). transportador OsNRAMP5 de Mn (Sasaki et al., 2012) y, en menor medida,
por otro transportador de Mn, OsNRAMP1 (Chang et al., 2020), la principal
Si bien el arseniato es la principal especie química de As en los suelos proteína facilitadora de la familia OsCd1. (Yan et al., 2019), y los
aeróbicos, el arsenito domina en los ambientes anaeróbicos, como los transportadores de Zn OsZIP9 y OsZIP5 (Tan et al., 2020). El fuerte efecto
arrozales sumergidos (Zhao y Wang, 2020). A diferencia del arseniato inhibitorio de Mn sobre la absorción de Cd por las plantas de arroz ilustra
aniónico, el arsenito tiene un alto valor de pKa (9,2) y, por lo tanto, está aún más el importante papel de los transportadores de Mn en la absorción
presente predominantemente como moléculas neutras no disociadas de Cd (Yang et al., 2014). No se ha establecido de manera concluyente si
(ácido arsenoso) dentro de los rangos normales de pH en los suelos y las diferencias de cultivo en la acumulación de Cd están relacionadas con
dentro de las células vegetales. Debido a las similitudes entre el arsenito variaciones alélicas en OsNRAMP5 y OsNRAMP1 . Por el contrario, existe
y el ácido silícico, las raíces del arroz absorben el arsenito mediante dos evidencia de que la variación natural en OsCd1 podría explicar en cierta
transportadores de silicio, Lsi1 (OsNIP2;1) y Lsi2 ( Ma et al., 2008). medida la diferencia entre el arroz índica y el japonica en la acumulación
(Figura 2). Lsi1 y Lsi2 están polarmente localizados en los lados distal y de Cd en el grano (Yan et al., 2019). En la cebada, HvNRAMP5 también
proximal, respectivamente, de las membranas plasmáticas en las células es un importante transportador para la absorción de Mn y Cd (Wu et al.,
exodérmicas y endodérmicas de las raíces de arroz, y median la entrada 2016).
de ácido silícico y arsenito en las células y la salida hacia
la estela, respectivamente (Ma et al., 2008). Este patrón direccional y los Los mecanismos responsables de la captación de Pb no se comprenden
altos niveles de expresión brindan un sistema de absorción altamente bien. Existe alguna evidencia de que los canales permeables al Ca, como
eficiente para el silicio, uno de los elementos minerales más abundantes los canales controlados por nucleótidos cíclicos, pueden estar involucrados
acumulados en las plantas de arroz, crítico para la resistencia a una en la absorción de Pb por las raíces de Arabidopsis (Sunkar et al., 2000;
multitud de estreses bióticos y abióticos (Ma y Yamaji, 2015) . La Moon et al., 2019). Un problema común encontrado en los estudios de la
acumulación relativamente alta de As en el arroz se debe en parte al absorción de Pb es que el Pb se precipita fácilmente con fosfato añadido
arsenito haciendo autostop en el sistema de transporte de silicio (Zhao et en el medio de crecimiento o forma un fuerte complejo con las paredes
al., 2010a). Agregar silicio a la solución nutritiva o al suelo puede disminuir celulares, lo que dificulta la cuantificación de la absorción simplástica. Se
significativamente la absorción de arsenito por las raíces del arroz y la requieren concentraciones bajas de fosfato (<10 mM) y pH bajo (<5)
acumulación en el grano (Ma et al., 2008; Li et al., 2009a), aunque es más cuando se investiga la absorción de Pb (Fischer et al., 2014). Los ensayos
probable que este efecto sea causado por una regulación a la baja de Lsi1 de campo mostraron diferencias significativas entre los cultivares de arroz
y Lsi2 expresión génica por Si que por competencia directa por los en la concentración de Pb en el grano; sin embargo, solo un porcentaje
transportadores (MitaniUeno et al., 2016; Sun et al., 2018). Lsi1 es un muy pequeño de la variación podría explicarse por el genotipo (Norton et
canal de acuaporina que pertenece a la subfamilia NIP (proteína intrínseca al., 2014). Por lo tanto, sería difícil identificar los genes responsables de
similar a Nodulin 26). Muchos canales NIP en diferentes especies de las diferencias entre cultivares.
plantas son permeables al arsenito, pero solo un pequeño número de
ellos son permeables al ácido silícico (Bienert et al., 2008; Ma et al., 2008;
Kamiya et al., 2009; Zhao et al. , 2010a; MitaniUeno et al., 2011; Xu et Se sabe muy poco acerca de cómo las plantas absorben el Hg y el MeHg.
al., 2015; Chen et al., 2017; Sun et al., 2018). El transporte por Lsi1 es En humanos y animales, el Hg2+ puede ser transportado a través de la
bidireccional dependiendo del gradiente de concentración del sustrato membrana de las células epiteliales del intestino por el transportador de
(Mitani et al., 2008; Zhao et al., 2010b). Además de transportar silicio y cationes divalentes (DMT1), que es un transportador de la familia NRAMP
arsenito, Lsi1 también transporta especies de As metiladas, como MMA y para un amplio espectro de cationes, incluidos Fe(II), Zn, Mn, Co, Cu, Ni
DMA (Li et al., 2009b). Recientemente, Pommerrenig et al. (2020) y Cd (Vázquez et al., 2015). Tanto el Hg2+ como el CH3Hg+ tienen una
sugirieron que los canales NIP de las plantas pueden haber evolucionado gran afinidad por el grupo sulfhidrilo y se conjugan fácilmente con
a partir de canales AqpN bacterianos ancestrales cuya función original era compuestos que contienen tiol, como la cisteína y el glutatión, dentro de
extruir arsenito para la desintoxicación. A diferencia de Lsi1, Lsi2 es un las células. Estos conjugados pueden transportarse a través de las
transportador de eflujo que se basa en el gradiente de protones para membranas a través de transportadores de aminoácidos o de aniones
mediar en un proceso de transporte activo dependiente de energía (Ma et orgánicos (Bridges y Zalups, 2010). Especialmente, el conjugado de
al., 2007). La mutación de Lsi2 redujo significativamente la acumulación cisteína de MeHg (CH3HgSCys) es estructuralmente similar a la
de As en el grano de arroz, mientras que la mutación de Lsi1 solo tuvo un metionina, y existe alguna evidencia de que el conjugado se transporta a
efecto marginal (Ma et al., 2008). A diferencia de Lsi1, Lsi2 no es través del Sistema L de transportadores de aminoácidos en la barrera
permeable a especies de As metiladas, como MMA y DMA (Li et al., hematoencefálica y el Sistema B0,+ en la barrera hematoencefálica.
2009b). membrana apical renal (Bridges y Zalups, 2010). Sería interesante
investigar si los transportadores de aminoácidos están involucrados en la
Aunque existen grandes variaciones de cultivares en el grano As absorción y transporte de MeHg al grano de arroz.
TRANSLOCACIÓN DE METALES TÓXICOS expansión, que son características que se cree que son importantes para la
evolución de la hiperacumulación de metales (Hanikenne et al., 2008).
DENTRO DE LAS PLANTAS
Rice OsHMA2 también es un transportador clave para Zn y Cd involucrado en la
La translocación de metales tóxicos de las raíces a los brotes es un proceso translocación de los dos metales (SatohNagasawa et al., 2012; Takahashi et
clave que controla su acumulación en los tejidos de la superficie. al., 2012; Yamaji et al., 2013). OsHMA2 se expresa en las raíces y los nudos de
Las variaciones entre los cultivares de arroz y cebada en la acumulación de Cd las plantas de arroz, y la proteína se localiza en las membranas plasmáticas de
en el grano están estrechamente relacionadas con la eficiencia de la translocación las células del periciclo en las raíces y la región del floema en los nudos (Yamaji
de Cd de las raíces a los brotes (Uraguchi et al., 2009; Wu et al., 2015). La et al., 2013). La mutación de OsHMA2 disminuyó la translocación de raíz a tallo
translocación de raíz a brote de metales tóxicos está determinada por varios de Cd y, en menor medida, de Zn. Se han informado pruebas contradictorias con
factores, que incluyen la unión apoplástica, el transporte radial a la estela para la respecto a la dirección del transporte (es decir, entrada o salida) mediado por
carga del xilema y el secuestro vacuolar (Figura 2); esto último se analiza en la OsHMA2 (SatohNagasawa et al., 2012; Takahashi et al., 2012; Yamaji et al.,
siguiente sección. 2013). Dado que el mecanismo de transporte de los HMA implica la hidrólisis de
ATP en el lado citosólico de la proteína, lo más probable es que OsHMA2 sea
Algunos metales tóxicos, como el Pb y el Hg, están fuertemente ligados en el un transportador de eflujo (Sterckeman y Thomine, 2020). OsZIP7 es otro
apoplasto de las raíces por los componentes de la pared celular, como la pectina transportador involucrado en la translocación de Zn y Cd en el arroz, demostrado
y, en el caso del Pb, también como minerales de fosfatos metálicos insolubles por una reducción en la distribución de Zn y Cd desde las raíces hasta los brotes
(Kopittke et al., 2007 ; Meyers et al., 2009; CarrascoGil et al., 2013; Krzeslowska en los mutantes knockout (Tan et al., 2019).
et al., 2016). La superficie de las raíces del arroz a menudo está cubierta con
una capa de óxidos/hidróxidos de hierro, llamada placa de hierro, que se forma
por la oxidación del hierro ferroso por el oxígeno liberado por el aerénquima de Sin embargo, aún no está claro cómo OsZIP7 como transportador de afluencia
las raíces del arroz. La placa de hierro tiene una fuerte capacidad de sorción de afecta la carga de Zn y Cd en el xilema. Mientras que los transportadores
As y sirve como sumidero y barrera de entrada para el As (Liu et al., 2006; mencionados anteriormente transportan iones metálicos, la proteína similar a la
Seyfferth et al., 2010; Moore et al., 2011). La acumulación de arsénico en los defensina del arroz OsCAL1 parece quelar el Cd en el citosol y facilitar la
brotes y granos de arroz parece correlacionarse negativamente con la fuerza de secreción del complejo Cd a los espacios extracelulares en la estela para su
la liberación de oxígeno por las raíces y la formación de la placa de hierro (Mei translocación a los brotes (Luo et al., 2018 ) . OsCAL1 se identificó mediante la
et al., 2012), lo que sugiere que la liberación de oxígeno podría ser un objetivo a clonación basada en mapas de un QTL que afecta la acumulación de Cd en los
explorar para limitar la translocación de As a el grano. brotes de arroz. Sorprendentemente, OsCAL1 afecta la acumulación de Cd en
los brotes sin afectar la concentración de Cd en el grano de arroz (Luo et al.,
2018).
La carga de metales tóxicos en los vasos del xilema para la translocación
depende de la salida de metales de la endodermis, el periciclo y las células del En los brotes, los nutrientes y los metales tóxicos se distribuyen y redistribuyen
parénquima del xilema dentro de la estela. Debido a su localización en el lado entre diferentes tejidos y órganos. Los nudos de las plantas de cereales sirven
proximal de las células endodérmicas, el transportador de salida de Si/arsenito como un centro que controla la distribución de nutrientes y metales tóxicos a las
Lsi2 juega un papel fundamental en el control de la carga de arsenito en el hojas o los órganos reproductivos (Yamaji y Ma, 2017). En los nódulos, porciones
xilema de las plantas de arroz; las mutaciones de pérdida de función de este de nutrientes y metales tóxicos que llegan desde las raíces o los nódulos
transportador dieron como resultado una gran disminución en la concentración inferiores a través de los xilemas de los haces vasculares agrandados se
de arsenito en el exudado del xilema (Ma et al., 2008). PvACR3 es un transfieren a los haces vasculares difusos que están conectados a los nódulos
transportador de arsenito en el hiperacumulador de As Pteris vittate, originalmente superiores o panículas, un proceso llamado transferencia intervascular (Yamaji y
se pensó que era un transportador de tonoplasto que mediaba el secuestro de Ma, 2017) (Figura 3A). Esta transferencia involucra la transferencia del xilema al
arsenito en la vacuola para la hipertolerancia de As (Indriolo et al., 2010). Los floema y múltiples pasos de procesos de transporte de entrada y salida. Se han
genes ACR3 están presentes en musgos, licofitas, helechos y gimnospermas, identificado varios transportistas para participar en estos procesos. El
pero faltan en las angiospermas (Indriolo et al., 2010). Estudios más recientes transportador de cationes de baja afinidad OsLCT1 se expresa tanto en los
sugieren que PvACR3 está localizado en la membrana plasmática y la expresión haces vasculares agrandados como en los haces vasculares difusos en los
heteróloga de PvACR3 en Arabidopsis aumentó en gran medida la translocación nódulos de arroz y media la salida de Cd (Uraguchi et al., 2011). La eliminación
de arsenito de raíz a brote, lo que indica un papel en la salida de arsenito para de OsLCT1 disminuyó la concentración de Cd en la savia del floema y la
la carga del xilema (Chen et al., 2013; Wang et al. ., 2018). Este gen podría ser acumulación de Cd en el grano sin afectar a otros cationes divalentes. OsHMA2
útil para diseñar plantas con hiperacumulación de As (Wang et al., 2018). y OsZIP7 están involucrados no solo en la translocación de raíz a tallo de Cd y
Zn, sino también en la transferencia intervascular de los dos
En Arabidopsis thaliana, la salida tanto de Zn como de Cd está mediada por las metales (Yamaji et al., 2013; Tan et al., 2019). La eliminación de OsHMA2 o
ATPasas HMA2 y HMA4 de tipo P1B de metales pesados. Las mutaciones de OsZIP7 disminuyó las concentraciones de Cd y Zn en
ambos transportadores redujeron la translocación de Cd a los brotes hasta en un grano de arroz, pero también afectó en gran medida el crecimiento de las plantas
98% y causaron síntomas severos de deficiencia de Zn (Hussain et al., 2004; y el rendimiento del grano debido a la deficiencia de Zn. El intercambiador
Wong y Cobbett, 2009). En el hiperacumulador de Zn y Cd Arabidopsis halleri, catiónico/Ca OsCCX2 también está involucrado en la transferencia intervascular
AhHMA4 también juega un papel crucial en la translocación de Zn y Cd a los de Cd en los nódulos de arroz (Hao et al., 2018). Este transportador está
brotes (Hanikenne et al., 2008). En comparación con el gen ortólogo HMA4 en altamente expresado en las células del parénquima dentro de los haces
A. thaliana, AhHMA4 tiene una alta expresión constitutiva debido a las secuencias vasculares agrandados y difusos en los nódulos, y la eliminación de este
reguladoras cis modificadas y al número de copias transportador disminuyó la acumulación de Cd en el grano de arroz con un
pequeño efecto sobre el rendimiento del grano y la concentración de Ca del grano.
A B
Hoja Nódulo superior/Panícula
Ph
Ph
Ph
TDT Ph
Floema de EVB xy
xy
LCT1
EVB
HMA2
PPc/CC
Xilema
DVB
de Floema
DVB
de
ABCC1 C
PAG
S
PCAs(III) Lsi2
ZIP3/7
ABCC1
como flujo Lsi2
PC
como (III)
XTc/CC
Xilema de EVB ZIP3/7 HMA2 HMA2
flujo de cd LCT1
ZIP3/7 Como
Compañero
Cd PPc/CC Celúla
CCX2
tubo tamiz
Nodo raíz/inferior vaso de xilema
Figura 3. Modelo esquemático de translocación de metales tóxicos e imágenes en un nodo de arroz
Modelo esquemático de translocación de metales tóxicos en un nodo de arroz (A), imágenes de absorción de rayos X de sincrotrón de As (rojo), Zn (verde) y Fe (azul) en
una sección transversal del nódulo de arroz (B) e imágenes NanoSIMS de S, P y As en una región del floema del haz vascular agrandado del nódulo de arroz (C). EVB, haz
vascular agrandado; DVB, haz vascular difuso; PPc, célula del parénquima del floema; XTc, célula de transferencia de xilema; Cc, compañero de celda; Xy, xilema; Ph,
floema; ABCC1, transportador de cassette de unión a ATP; CCX2, intercambiador catión/Ca; HMA2, ATPasa de metales pesados de tipo P1B; LCT1, transportador de
cationes de baja afinidad; Lsi2, transportador de salida de silicio; PC, fitoquelatinas; PCAs(III), complejo de fitoquelatinaarsenito; ZIP3 y ZIP7, proteínas sensibles al zinc y
al hierro. El modelo esquemático en (A) se basa en Huang et al. (2020) con modificación. Las imágenes en (B) y (C) son de Moore et al. (2014) con permiso.
La transferencia intervascular de As es menos conocida. Los experimentos SECUESTRO VACUOLAR DE TÓXICOS
que aplicaron el anillado del tallo a la base de la panícula de arroz
mostraron que el arsenito se transporta al grano principalmente a través
RIELES
del floema (Carey et al., 2010; Zhao et al., 2012). La transferencia de El arsénico se almacena preferentemente en las vacuolas del periciclo y
arsenito del xilema al floema probablemente ocurre en los nodos. El las células endodérmicas en las raíces y en las células acompañantes del
transportador de salida Lsi2 también se expresa mucho en los nódulos de floema dentro de los haces vasculares en los tallos y nudos de las plantas
arroz y la mutación de este transportador disminuyó la distribución de de arroz ( Chen et al., 2015; Moore et al., 2011, 2014 ). ) (Figura 3B). La
arsenito al grano de arroz, lo que sugiere un papel en la transferencia del espectrometría de masas de iones secundarios de alta resolución
xilema al floema (Chen et al., 2015). En Arabidopsis, los transportadores (NanoSIMS) revela una relación fuerte y lineal entre las señales de As y S
de inositol INT2 e INT4, localizados en la membrana plasmática para la dentro de las vacuolas (Figura 3C), lo que sugiere que el As dentro de las
captación de inositol en las células acompañantes del floema, también son vacuolas forma complejos con compuestos de tiol, como PC (Moore et al.,
permeables al arsenito (Duan et al., 2016). La interrupción de INT2 o INT4 2014). El mecanismo para el secuestro vacuolar de As se identificó por
resultó en una disminución de la concentración de arsenito en el primera vez en Arabidopsis. Dos transportadores ABC de tipo C, AtABCC1
savia del floema y disminución de la acumulación de As en las semillas. y AtABCC2, transportan complejos As(III)PC o apo PC hacia las vacuolas
En el arroz, nuestros datos no publicados no muestran efectos significativos y juegan un papel crucial en la tolerancia al As ( Song et al., 2010).
en la acumulación de As en el grano cuando se eliminaron individualmente Posteriormente, OsABCC1 también se identificó como el transportador
tres genes homólogos que codifican transportadores de inositol putativos. clave para el secuestro vacuolar de complejos As(III)PC en arroz (Song
La translocación de DMA al grano de arroz está mediada en parte por el et al., 2014). OsABCC1 se expresa principalmente en la región del floema
transportador de péptidos OsPTR7 (Tang et al., 2017b). de los haces vasculares, especialmente en los nudos de las plantas de
arroz. Los mutantes knockout de este transportador no solo son más
Se sabe muy poco sobre los transportadores responsables de la sensibles a la toxicidad del As, sino que también transportan más As al
translocación de Pb y MeHg dentro de las plantas. grano, lo que resulta en aumentos de 13 a 18 veces en el As del grano.
concentración en comparación con las plantas de tipo salvaje (Song et al., 2014). acumulación elevada de Cd en el grano, especialmente cuando el suelo está
De manera similar, la mutación de la PC sintasa OsPCS1 conduce a una mayor contaminado con Cd.
translocación de As al grano de arroz (Hayashi et al., 2017). Estos resultados
resaltan la importancia del secuestro vacuolar de las PC de arsenito para Brassica rapa incluye varios vegetales importantes. Análisis de las secuencias
restringir el transporte de As al grano de arroz. codificantes de BrHMA3 de 64 accesiones de B. rapa identificó 9 haplotipos; 5
de ellos codifican proteínas de longitud completa y mostraron actividades de
El secuestro vacuolar también sirve para limitar la translocación de Cd dentro de transporte de Cd en levadura, mientras que los otros 4 haplotipos están
las plantas (Figura 2). Existen grandes variaciones entre los cultivares de arroz truncados debido a una terminación temprana y no mostraron actividades de
en la acumulación de Cd en el grano (Pinson et al., 2015; Duan et al., 2017). Los transporte de Cd (Zhang et al., 2019a) . En planta, los alelos funcionales
estudios que utilizan el mapeo de QTL han identificado varios alelos de OsHMA3 completos de BrHMA3 están asociados con una translocación baja de Cd
asociados con una alta acumulación de Cd en el grano de arroz (Ueno et al., y baja acumulación de Cd en los brotes, mientras que los alelos no funcionales
2010; Miyadate et al., 2011; Sui et al., 2019; Sun et al., 2019). OsHMA3 codifica conducen a una alta acumulación de Cd en los brotes.
una ATPasa de metales pesados de tipo P1B localizada en tonoplasto
responsable de transportar Cd a las vacuolas (Ueno et al., 2010). Existen Un estudio reciente que utilizó GWAS y una población de mapeo biparental
diferentes alelos de la secuencia codificante de OsHMA3 entre los cultivares de también identificó a ZmHMA3 como el gen que controla la acumulación de Cd en
arroz, lo que da lugar a un polimorfismo de aminoácidos en la secuencia de la las semillas de maíz (Tang et al., 2021). Existen cinco haplotipos de ZmHMA3
proteína. Varios alelos tienen una actividad de transporte de Cd débil o nula y, entre 454 líneas puras de maíz, con 2 y 3 haplotipos asociados con
en consecuencia, una alta translocación de Cd de la raíz al tallo y una alta concentraciones altas y bajas de Cd en el grano, respectivamente. Los tres
acumulación de Cd en el grano de arroz (Ueno et al., 2010; Miyadate et al., 2011; haplotipos con alto contenido de Cd tienen una inserción de transposón en los
Yan et al., 2016; Sui et al., 2019; Sun et al., 2019). Sin embargo, estos alelos intrones o una deleción en el exón de la región codificante de ZmHMA3 , lo que
débiles o nulos de OsHMA3 están presentes en bajas frecuencias entre el da como resultado proteínas anormales y no funcionales. Se han desarrollado
germoplasma de arroz (Yan et al., 2016; Sun et al., 2019). Aún no está claro si marcadores moleculares para distinguir los cinco haplotipos con el fin de
otras variaciones alélicas podrían causar variaciones leves en la acumulación de seleccionar y mejorar el maíz con bajo contenido de Cd (Tang et al., 2021).
Cd en el grano.
Las variaciones de la secuencia de codificación en los genes HMA3 parecen ser Además de la variación de la secuencia de codificación, también se ha encontrado
un mecanismo conservado que afecta el secuestro de Cd en las raíces, su que la variación en la secuencia del promotor y el nivel de expresión del gen
translocación y acumulación en los brotes o semillas. HMA3 afectan la acumulación de Cd en el grano. Similar a varios estudios
a través de diferentes especies de plantas. Un estudio que utilizó GWAS y previos, Liu et al. (2019) encontraron que OsHMA3 es el gen causal subyacente
mapeo de enlaces biparentales identificó a AtHMA3 como el gen casual para un a un QTL para el grano de arroz Cd. Sin embargo, la variación en la acumulación
QTL principal de concentración de Cd en hojas en Arabidopsis (Chao et al., de Cd en el grano parece deberse a la diferencia en la actividad promotora de
2012). Las accesiones con AtHMA3 hipofuncional tienen una mayor acumulación OsHMA3, ya que ambos alelos de las secuencias codificantes de las líneas
de Cd en las hojas en comparación con aquellas con AtHMA3 funcional (Chao et parentales pudieron transportar Cd cuando se expresaron en levadura. El nivel
al., 2012). En el trigo duro (Triticum turgidum L. var durum), un QTL principal de expresión de OsHMA3 en las raíces del cultivar PA64S de grano bajo en Cd
(Cdu B1) en el cromosoma 5B explica >80 % de la variación fenotípica en la fue aproximadamente 2,5 veces mayor que en el cultivar 9311 de grano alto en
concentración de Cd en el grano (Wiebe et al., 2010). Maccaferri et al . (2019) Cd, y la diferencia se atribuye a siete polimorfismos de nucleótidos en la región
identificaron a TdHMA3B1, el ortólogo de OsHMA3, como el gen causal del promotora. El tipo de promotor menos activo de 9311 se distribuye
locus Cdu B1 . Dos alelos de TdHMA3B1 están presentes en las accesiones de predominantemente en los cultivares de arroz indica , mientras que el tipo de
trigo duro y emmer, con el alelo funcional TdHMA3B1a capaz de transportar promotor más activo de PA64S es más común en los cultivares de japónica (Liu
tanto Cd como Zn a la vacuola cuando se expresa en levadura, mientras que el et al., 2019). Esta diferencia puede ser una de las razones del Cd de grano
alelo no funcional TdHMA3B1b no puede hacerlo. entonces. En planta, los alelos generalmente más alto en los cultivares índica que en los cultivares de japónica .
funcionales y no funcionales están asociados con De manera similar, la diferencia en la actividad promotora de HvHMA3 también
explica la diferencia en la acumulación de Cd en el grano entre dos cultivares de
cebada (Lei et al., 2020). El cultivo de Cd de grano bajo contiene una inserción
de un elemento transponible similar a Sukkula de 3,3 kb en la región aguas arriba
del gen HvHMA3 , que funciona como un promotor adicional para aumentar la
expresión de HvHMA3 aproximadamente al doble. En la cebada transgénica
que expresa el mismo marco de lectura abierto de HvHMA3 impulsado por
concentraciones bajas y altas de Cd en el grano, respectivamente. diferentes promotores, la concentración de Cd en el grano disminuyó rápidamente
Mientras que el alelo funcional se fija en todos los trigos emmer silvestres ac con el aumento del nivel de expresión de HvHMA3 dentro de la variación inicial
En las cesiones, la frecuencia del alelo no funcional aumenta desde el trigo de dos veces (Lei et al., 2020). Estos estudios indican que, siempre que el gen
emmer domesticado hasta el trigo duro. Es codificante sea funcional, la variación natural en el nivel de expresión de HMA3
Es posible que el alelo TdHMA3B1b no funcional pueda conferir algunos puede explorarse como una estrategia para mejorar los cultivares con bajo
beneficios adaptativos a las plantas al ser más eficiente en la translocación de contenido de Cd en el grano.
Zn de las raíces a los brotes debido a un debilitamiento
secuestro vacuolar en las raíces (Maccaferri et al., 2019).
Este beneficio puede sustentar un mejor crecimiento de los brotes en suelos con
deficiencia de Zn, que son comunes en las regiones productoras de trigo de
Turquía, donde parece haberse originado TdHMA3B1b (Maccaferri et al., 2019). AtHMA3 y OsHMA3 también transportan el micronutriente esencial Zn a las
La desventaja de tal beneficio es vacuolas (Morel et al., 2009; Cai et al., 2019). Allá
Existe la preocupación de que el fuerte secuestro vacuolar impulsado por expresión de Lsi1 y Lsi2 durante la etapa de espiga en comparación con las
HMA3 pueda disminuir la acumulación de Zn en las hojas y el grano, lo que plantas de tipo salvaje, así como una menor absorción de Si y arsenito
afectaría negativamente la calidad nutricional de los cultivos. Sin embargo, durante la misma etapa. ADH2 cataliza la fermentación de etanol en raíces
las variaciones alélicas en los genes HMA3 parecen afectar específicamente bajo hipoxia, y la pérdida de función de ADH2 podría conducir a la
la translocación de Cd, con poco efecto sobre la acumulación de Zn en los acidificación citosólica (Hayashi et al., 2021). No está claro cómo el pH
granos de arroz y los brotes de Brassica rapa (Ueno et al., 2010; Yan et al., citosólico regula la expresión de Lsi1 y Lsi2 . El factor de transcripción R2R3
2016; Zhang et al., 2019a). y solo un pequeño efecto sobre la concentración MYB OsARM1 también puede estar involucrado en la regulación de la
de Zn en hojas de Arabidopsis (Chao et al., 2012). expresión de Lsi1 y Lsi2 (Wang et al., 2017).
Una explicación de esta diferencia es que la homeostasis del Zn celular
está estrictamente controlada, porque el Zn está involucrado en una multitud
de procesos metabólicos. De hecho, cuando OsHMA3 se sobreexpresó en La deficiencia de hierro en las plantas generalmente conduce a una mayor
arroz, o AtHMA3 funcional se expresó en Arabidopsis Columbia0, que absorción de Cd y otros cationes divalentes (p. ej., Zn, Co y Mn) debido a
posee un alelo hipofuncional de AtHMA3, varios genes involucrados en la una mayor expresión del transportador de Fe(II) IRT1 (Cohen et al., 1998;
absorción y homeostasis de Zn se regularon al alza (Sasaki et al., 2014; Lu Vert et al., 2002 ) . ). La transcripción de IRT1 en respuesta a la deficiencia
et al. al., 2019; PitaBarbosa et al., 2019), lo que sugiere que las plantas de Fe está controlada por interacciones complejas entre diferentes factores
pueden detectar el estado citosólico de Zn en respuesta al secuestro de transcripción básicos de hélice buclehélice (bHLH) (Riaz y Guerinot, 2021).
vacuolar por parte de HMA3 y ajustar la red de genes involucrados en la Arabidopsis IRT1 también puede detectar el exceso de sustratos metálicos
absorción y distribución de Zn. Recientemente, los factores de transcripción que no son de hierro en el citoplasma mediante la unión a un tramo rico en
bZIP bZIP19 y bZIP23 se han identificado como sensores de Zn en histidina para regular su propia degradación y, en consecuencia, evitar la
Arabidopsis (Lilay et al., 2021). absorción excesiva de metales que no son de hierro (Dubeaux et al.,
2018) . ). Aunque Dubeaux et al. (2018) no probó Cd en su estudio, el Cd
puede comportarse de manera similar a Zn, Co y Mn al promover la
Además de OsHMA3, OsABCC9 también contribuye al secuestro vacuolar degradación de IRT1. La exposición a Cd aumenta rápidamente la expresión
de Cd en las raíces de arroz (Yang et al., 2021). Este transportador está del factor de transcripción MYB49 de Arabidopsis R2R3MYB, que a su vez
ubicado en el tonoplasto en las células del parénquima dentro de la estela regula positivamente la captación de Cd al regular la expresión de IRT1
y la expresión de OsABCC9 es inducida por la exposición al Cd. La mediante la unión a los promotores de bHLH38 y bHLH101 (Zhang et al.,
eliminación de OsABCC9 conduce a una mayor acumulación de Cd en el 2019b). La regulación de MYB49 parece formar un ciclo de retroalimentación
grano de arroz. positiva sobre la acumulación de Cd, lo que podría aumentar la toxicidad de
Cd. Actuando en la dirección opuesta, la exposición al Cd puede aumentar
la acumulación de ácido abscísico, que a su vez induce la expresión del
MECANISMOS REGULADORES factor de transcripción ABI5 de la región básica/cremallera de leucina. ABI5
METAL TÓXICO SUBYACENTE reprime la actividad transcripcional de MYB49 inducida por Cd al evitar su
unión a los promotores de los genes aguas abajo, lo que amortigua la
TRANSPORTE
acumulación de Cd (Zhang et al., 2019b).
Tras la exposición al arsenato, la expresión del gen transportador de
fosfato/arsenato Pht1;1 en las raíces de Arabidopsis se reprime rápidamente
a través del factor de transcripción WRKY6, y PHT1;1 también se disloca
de la membrana plasmática (Castrillo et al., 2013). La molécula señalizadora Se sabe mucho menos acerca de cómo se regulan la absorción y la
de estas respuestas parece ser el arsenito, producto de la reducción del translocación de Cd en el arroz y otros cultivos. OsNRAMP5, el principal
arseniato (Navarro et al., 2021). Además, la represión de la transcripción de transportador para la absorción de Cd en las raíces del arroz, parece
Pht1;1 inducida por arsenito está relacionada con la degradación en el expresarse constitutivamente y no responde a los tratamientos con Cd o Mn
proteasoma 26S del factor de transcripción PHR1, el principal regulador de (Sasaki et al., 2012; Yang et al., 2014). Por el contrario, OsNRAMP1 es
las respuestas de inanición de fosfato (Navarro et al., 2021). Estas inducido por la exposición a Cd y la deficiencia de Fe (Chang et al., 2020).
respuestas coordinadas sirven como mecanismo para restringir una mayor Curiosamente, la expresión de OsNRAMP5 y OsHMA2 está regulada a la
absorción de arseniato. baja por el Si acumulado en los brotes de arroz a través de un mecanismo
aún no identificado (Shao et al., 2017). La regulación a la baja de los dos
genes relacionados con la absorción y translocación de Cd probablemente
El canal permeable al arsenito de Arabidopsis NIP1;1 está regulado explica el efecto inhibitorio del Si sobre la acumulación de Cd en plantas de
positivamente por la proteína quinasa dependiente de Ca CPK31, arroz en experimentos hidropónicos a corto plazo. Sin embargo, en las
posiblemente a través de la fosforilación de proteínas (Ji et al., 2017). pruebas de campo, el efecto de los fertilizantes de Si sobre la acumulación
La regulación de la absorción de arsenito en el arroz no se comprende bien. de Cd en el grano fue inconsistente a pesar de los aumentos significativos
La expresión de Lsi1 y Lsi2, los principales transportadores de Si y arsenito en el rendimiento (Fang et al., 2021). Esto podría deberse a que la regulación
en las raíces del arroz, está marcadamente disminuida por el Si acumulado transcripcional por Si podría haber disminuido durante la última etapa de
en los brotes de arroz, aunque se desconoce el mecanismo (MitaniUeno et crecimiento reproductivo, que se sabe que es la etapa clave para la
al., 2016). Esta regulación transcripcional es una razón importante del acumulación de Cd en el grano de arroz. MicroRNA166 parece desempeñar
efecto de los fertilizantes de Si en la supresión de la acumulación de As en un papel en la regulación de la translocación de raíz a brote de Cd en el
plantas de arroz cultivadas en suelos (Li et al., 2009a; Fleck et al., 2013). arroz a través de su gen diana Homeodomain Containing Protein4 (OsHB4),
Un estudio reciente sugiere que el pH citosólico puede desempeñar un que codifica un factor de transcripción de la familia de cremallera Leu
papel en la regulación de la expresión de Lsi1 y Lsi2 (Hayashi et al., 2021). homeodominio clase III (Ding et al., 2018). ).
Un mutante de arroz defectuoso en alcohol deshidrogenasa 2 (ADH2) La sobreexpresión de microRNA166 regula a la baja OsHB4 y OsHMA2
mostró una disminución pero regula al alza OsHMA3. No está claro si
OsHB4 regula directamente la transcripción de OsHMA2 y OsHMA3. Sin las alteraciones metabólicas en la ruta de asimilación de azufre pueden
embargo, la sobreexpresión de microRNA166 reduce la translocación de Cd aumentar efectivamente la tolerancia al as y al cadmio en el arroz (Chen et
a los brotes y la acumulación de Cd en el arroz. al., 2020; Sun et al., 2021). En Arabidopsis, el factor de transcripción de
grano considerablemente en condiciones de campo (Ding et al., 2018). dedo de zinc ZAT6 regula positivamente la transcripción de varios genes en
la ruta de biosíntesis de GSH y PC, ya sea directa o indirectamente, y en
consecuencia afecta la tolerancia al Cd (Chen et al., 2016). Además, la ruta
TOXICIDAD Y DESINTOXICACIÓN
de biosíntesis de GSHPC y la tolerancia al Cd están reguladas por una
Aunque el Cd, el Pb y el Hg son altamente tóxicos para los organismos, rara cascada de señalización a través de la regulación de la síntesis de manosa
vez se observa toxicidad para los cultivos agrícolas en condiciones de en la pared celular por el factor de transcripción MYB4 y la percepción de
campo debido a los niveles relativamente bajos de Cd y Hg o a la baja manosa por la lectina MNB1 que se une a la manosa en la membrana
disponibilidad de Pb en la mayoría de los suelos agrícolas. Estos metales plasmática. (Yan et al., 2021). Por el contrario, la citoquinina actúa como un
tóxicos son más preocupantes para la seguridad alimentaria. En comparación, regulador negativo de la biosíntesis de GSH y PC y de la tolerancia a As
la toxicidad del As para los cultivos agrícolas, especialmente el arroz, es (Mohan et al., 2016). Curiosamente, la vía de la PC es ineficaz para
más frecuente porque el As se moviliza cuando se sumerge el suelo del desintoxicar la DMA, probablemente porque las PC no forman complejos
arrozal (Zhao y Wang, 2020). Por ejemplo, los experimentos de campo en estables con la DMA (Tang et al., 2016).
Bangladesh han informado reducciones sustanciales en el rendimiento del
arroz debido a la acumulación de As en los suelos de arroz por el riego de
agua subterránea cargada de As (Panaullah et al., 2009; Huhmann et al.,
2017). Incluso en suelos no contaminados, la fuerte metilación microbiana MEJORA DE CULTIVOS PARA MÁS SEGURO
del As en el suelo y la posterior acumulación de DMA en las panículas de
ALIMENTOS
arroz pueden inducir la enfermedad de la cabeza recta, un trastorno
fisiológico con síntomas de espiguillas estériles y cáscaras distorsionadas Los métodos agronómicos para disminuir la disponibilidad de metales
que se presenta ampliamente en algunas áreas de cultivo de arroz (Tang et tóxicos en el suelo se han revisado en otro lugar (Zhao y Wang, 2020).
al. , 2020). A pesar de que el DMA es mucho menos tóxico para los La identificación de los genes involucrados en la absorción y distribución de
humanos, es más tóxico para las plantas que el As inorgánico (Tang et al., metales tóxicos allana el camino para reducir su acumulación en las partes
2016) y fue ampliamente utilizado como herbicida en el pasado. Por lo tanto, comestibles de los cultivos a través de la reproducción asistida por
es deseable mejorar la resistencia del arroz al As inorgánico y al DMA, marcadores, la edición de genes o la sobreexpresión. Las consideraciones
especialmente considerando que la movilización del As en el suelo y la clave son que la baja acumulación de metales tóxicos debe
toxicidad para el arroz podrían verse exacerbadas por el aumento de la no debe lograrse a expensas del rendimiento, la resistencia al estrés o las
temperatura en el futuro escenario de cambio climático (Muehe et al., 2019) . concentraciones de elementos minerales esenciales para la vida humana.
nutrición.
El arseniato causa toxicidad celular al imitar al fosfato en las reacciones de
fosforilación, formando ésteres de arseniato, que son mucho menos estables A través del mejoramiento asistido por marcadores, se introgresaron alelos
que los ésteres de fosfato y se hidrolizan rápidamente. fuertes de OsHMA3 de cultivares de arroz japonica en cultivares índica de
La formación y posterior hidrólisis rápida de ésteres de arseniato forman un élite que poseen alelos débiles de este gen, lo que resultó en una reducción
ciclo inútil que desacopla la fotofosforilación y la fosforilación oxidativa de aproximadamente 40% a 50% en la concentración de Cd del grano sin
(Finnegan y Chen, 2012). Esta diferencia fundamental es una razón clave afectar el rendimiento del grano (Liu et al. ., 2019; Zhou et al., 2019).
por la que la naturaleza eligió el fosfato como elemento vital en lugar del De manera similar, la introgresión de HvHMA3 que contenía la inserción
arseniato (Westheimer, 1987). En contraste con el arseniato, el arsenito similar a Sukkula en la región promotora en un cultivar de cebada de élite
causa toxicidad al unirse a residuos de cisteína estrechamente espaciados resultó en una disminución del 75 % en la concentración de Cd del grano
en proteínas o cofactores de ditiol, inactivando así las enzimas (Finnegan y sin penalización en el rendimiento (Lei et al., 2020). Los alelos fuertes de
Chen, 2012). No se conocen los modos de toxicidad de las especies de As ZmHMA3, TdHMA3 y BrHMA3 (Zhang et al., 2019a; Maccaferri et al., 2019;
metilado, como DMA y DMMTA. El análisis transcriptómico mostró que Tang et al., 2021) también se pueden usar de la misma manera para mejorar
muchos genes involucrados en la modificación de la pared celular y las maíz bajo en Cd, trigo duro y Verduras Brassica rapa , respectivamente.
respuestas al estrés oxidativo en las panículas jóvenes de arroz responden Para suelos moderadamente contaminados, esta estrategia probablemente
altamente a DMA (Tang et al., 2020). sea suficiente para asegurar que las concentraciones de Cd en las partes
comestibles de los cultivos estén por debajo de los límites de la regulación
alimentaria. Para suelos más contaminados, la formación de pirámides en
múltiples loci que restringen la absorción y translocación de Cd puede
La detoxificación del arsenito en las plantas se realiza principalmente a ofrecer una opción más confiable. Los enfoques transgénicos mediante la
través de la complejación con PC y el posterior secuestro de los complejos sobreexpresión del gen OsHMA3 impulsado por fuertes promotores también
de PC de arsenito en las vacuolas (Ha et al., 1999; Liu et al., 2010; Song et son muy efectivos para limitar la acumulación de Cd, reduciendo las
al., 2010; Hayashi et al., 2017). La desintoxicación del arsenato requiere concentraciones de Cd en los granos de arroz y trigo en más del 90 % sin
que el arsenato se reduzca primero a arsenito a través de HAC reductasas; afectar significativamente los rendimientos o las concentraciones de
Luego, el arsenito se extruye al medio externo o se compleja con PC y se nutrientes minerales (Ueno et al., 2010; Lu et al . al., 2019; Zhang et al., 2020).
secuestra en las vacuolas (Chao et al., 2014; SanchezBermejo et al., 2014;
Xu et al., 2017). Los metales tóxicos, como Cd, Hg y Pb, también se OsNRAMP5 es otro objetivo para manipular debido a su importancia en la
desintoxican mediante la complejación con PC y el secuestro en las vacuolas captación de Cd. Un mutante de arroz inducido por irradiación con un alelo
(Cobbett y Goldsbrough, 2002; Park et al., 2012; Fischer et al., 2014). mutado de OsNRAMP5 y casi ninguna acumulación de Cd en el grano se
Mejora de la biosíntesis de PC a través de registró como un nuevo cultivar y se usó para producir otros cultivares con
bajo contenido de Cd en Japón (Ishikawa, 2020). Recientemente, usando
1000 Ueno et al., 2011). Sin embargo, las mutaciones de los residuos de aminoácidos
clave llevaron a una mayor pérdida en la actividad de transporte de Si que de
arsenito, probablemente porque el requisito estructural para el transporte de Si
es más estricto que para el arsenito (MitaniUeno et al., 2011) . El mutante las3
con una alcohol deshidrogenasa 2 defectuosa (OsADH2) mostró una reducción
100
del 30% en la concentración de As en el grano con un pequeño efecto en el
Número
cultivo
de
rendimiento del grano (Hayashi et al., 2021). Este mutante podría servir como
material de mejoramiento potencial para el desarrollo de arroz con bajo
contenido de As. Recientemente, se descubrió que un mutante de arroz con
10
ganancia de función osastol1 con biosíntesis mejorada de cisteína, glutatión y
fitoquelatinas acumulaba aproximadamente un 30 % menos de concentración
de As en el grano (Sun et al., 2021). Debido al efecto de la dosis, el mutante
homocigoto no creció bien en condiciones de campo, mientras que el mutante
1 heterocigoto creció normalmente como el tipo salvaje. Una posible solución es
1 10 100 usar el alelo mutante para cultivar arroz híbrido, evitando así la penalización del
rendimiento y conservando el efecto sobre la reducción de As.
Factor de bioconcentración
Figura 4. La fitoextracción depende del factor de bioconcentración de metales
Número
de cultivos (redondeado hacia arriba) necesarios para reducir la concentración de
Varios enfoques transgénicos han producido resultados prometedores para
Cd en la capa superior del suelo (0–20 cm) de 1,0 mg kg1 al objetivo de 0,3 mg reducir la acumulación de As en el arroz. Deng et al. (2018) expresaron
kg1 en función del factor de bioconcentración, suponiendo un biomasa vegetal de OsABCC1 bajo el control del promotor RCc3 en las células del floema entrenudo
10 t ha1 por cultivo. y cortical de la raíz, y un gen bacteriano gglutamilcisteína sintetasa impulsado
por el promotor UBI del maíz; el último fue para aumentar la síntesis de glutatión
para la producción de PC. Las plantas de arroz transgénico secuestraron más
resecuenciación del genoma de más de 1000 accesiones de arroz indica As en las raíces y los nudos, lo que resultó en una reducción del 70 % en la
ampliamente utilizadas como progenitores para el mejoramiento de arroz concentración de As en el grano sin afectar las características agronómicas. sol
híbrido, Lv et al. (2020) encontraron que el gen OsNRAMP5 falta por completo et al. (2018) expresaron genes que codifican canales permeables al arsenito,
en dos accesiones, que también muestran una captación de Cd muy baja en OsNIP1;1 u OsNIP3;3, y encontraron que la translocación de arsenito a través
experimentos fenotípicos. Estas accesiones podrían usarse como materiales del xilema a los brotes se redujo a la mitad, lo que resultó en una disminución
parentales para el mejoramiento de arroz híbrido con bajo contenido de Cd. del 40 % al 50 % en la concentración de As en el grano en comparación con el
Alternativamente, la tecnología de edición de genes CRISPRCas9 se ha medio natural. tipo. Estos resultados inesperados sugieren que, a diferencia de
utilizado para eliminar OsNRAMP5 y producir Cd de grano bajo incluso en la localización polar coordinada de Lsi1 y Lsi2, la sobreexpresión de OsNIP1;1
suelos altamente contaminados (Tang et al., 2017a; Chen et al., 2021b). Un o OsNIP3;3 proporciona una ruta para que el arsenito se escape de la estela
posible efecto secundario de la desactivación de OsNRAMP5 es la deficiencia de manganeso.
(Sun et al., 2018).
Cuando se cultivaron en suelos de arroz con niveles suficientes de Mn, los
mutantes osnramp5 crecieron bien y produjeron rendimientos normales
comparables con el tipo salvaje (Tang et al., 2017a; Ishikawa, 2020). Sin
embargo, en suelos bajos en Mn, los mutantes osnramp5 fueron más FITOREMEDIACIÓN
susceptibles a la enfermedad de la mancha marrón y menos resistentes a las
altas temperaturas durante la floración, y produjeron rendimientos de grano más Las estrategias de mejoramiento de cultivos tienen como objetivo limitar la
bajos (Ishikawa, 2020; Dong et al., 2021). Una forma de superar la deficiencia absorción o translocación de metales tóxicos a las partes comestibles, dejando
de Mn en los mutantes es aplicar fertilizantes de Mn (Ishikawa, 2020). metales tóxicos en el suelo o en los residuos de cultivos que pueden regresar
al suelo. Una estrategia ideal sería eliminar los metales tóxicos del suelo
mediante el uso de plantas acumuladoras de metales, una estrategia llamada
OsLCT1 y OsCCX2 también son posibles objetivos para la manipulación, ya fitoextracción (un tipo de fitorremediación). La fitoextracción de metales tóxicos
que las líneas knockout o knockdown de estos dos transportadores tuvieron del suelo es una tarea difícil, ya que normalmente hay cantidades mucho
una reducción de aproximadamente el 50 % en la concentración de Cd del mayores de metales en el suelo que las que pueden absorber las plantas. La
grano con efectos relativamente pequeños en el rendimiento y las eficiencia de la fitoextracción depende de varios factores, incluidas las
concentraciones de nutrientes minerales (Uraguchi et al., 2011; Hao et al . ., concentraciones inicial y objetivo de metales tóxicos, el factor de bioconcentración
2018). Por el contrario, OsHMA2, OsZIP5, OsZIP7 y OsZIP9 no son objetivos de metales en las plantas (es decir, la concentración de metales en los brotes/
adecuados, ya que son esenciales para la nutrición de Zn y los mutantes concentración de metales en el suelo) y la biomasa vegetal. Aquí, presentamos
producen bajos rendimientos de grano ( Yamaji et al., 2013; Tan et al., 2019, 2020). una ecuación general para calcular el número de cultivos (n) necesarios para
reducir un metal tóxico particular en el suelo desde la concentración inicial (x,
La variación genética que controla la acumulación de As en el grano de arroz mg kg1 ) hasta la concentración objetivo (y, mg kg1 ):
es poco conocida, lo que dificulta los esfuerzos para mejorar el arroz con bajo
n = ½logðyÞ logðxÞ=log½ð1 ab = cÞ;
contenido de As utilizando métodos asistidos por marcadores. Aunque las
mutaciones en los transportadores de silicio, especialmente Lsi2, pueden
disminuir sustancialmente la concentración de As en el grano (Ma et al., 2008), donde a, b y c son el factor de bioconcentración de metales, la biomasa vegetal
estos mutantes no crecieron bien en condiciones de campo debido a la baja absorción
(t dhe
Si. y la masa del suelo (=2600 t ha1 para la profundidad de 0 a 20 cm,
a1 )
Se han intentado manipulaciones del transportador Lsi1 (Mitani suponiendo una densidad aparente del suelo de 1,3 t m3 ), respectivamente.
La Figura 4 muestra el número de cultivos necesarios para reducir un suelo se espera que gane más impulso. Se sabe muy poco sobre los mecanismos
moderadamente contaminado con una concentración inicial de Cd de 1,0 a 0,3 moleculares de captación y translocación de DMA, DMMTA, Pb y MeHg. La
mg kg1 (un valor de detección para la contaminación por Cd del suelo), asumiendo absorción y acumulación de metales tóxicos depende de los genotipos, el medio
una biomasa vegetal (peso seco) de 10 t ha1 por cultivo. Para las especies no ambiente y las interacciones G 3 E; los efectos de estos últimos suelen ser
hiperacumuladoras con un factor típico de bioconcentración de metales de 1,0, se considerables, pero no se conocen bien. Nuestra comprensión de los mecanismos
necesitarían 313 cultivos para lograr el objetivo de fitorremediación. Incluso con reguladores del transporte de metales tóxicos, especialmente los mecanismos de
un factor de bioconcentración de 10, todavía se necesitarían 31 cosechas. detección, es todavía bastante rudimentaria. Las interacciones entre los metales
tóxicos y los nutrientes, y la base estructural de la selectividad de sustrato de los
Para hiperacumuladores de metales con un factor de bioconcentración de 50 o transportadores también son vías para futuras investigaciones.
100, el objetivo podría lograrse con 6 o 3 cosechas, respectivamente. Estos
cálculos no asumen entradas ni salidas adicionales de Cd durante el período de
fitorremediación y un factor de bioconcentración constante. Estos cálculos indican FINANCIACIÓN
que la fitoextracción es factible solo para suelos moderadamente contaminados Este trabajo fue apoyado por subvenciones de la Fundación de Ciencias Naturales de
y que se necesita una hiperacumulación de metales para aumentar la eficiencia China (41930758, 31972500 y 31520103914).
de la fitoextracción.
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
F.JZ escribió el manuscrito con aportes de todos los demás autores. ZT y PW
La hiperacumulación de metales se ha revisado ampliamente en otros lugares prepararon las figuras. J.JS derivó la ecuación para estimar la eficiencia de la
€
(por ejemplo, Kramer, 2010 ). Los hiperacumuladores de metales comparten fitorremediación.
algunos rasgos comunes, como una mayor absorción por las raíces, una
translocación de raíz a brote muy aumentada e hipertolerancia al (los) metal (es) AGRADECIMIENTOS Pedimos
que acumulan. Actualmente, cinco y siete especies figuran como hiperacumuladores disculpas a aquellos autores cuyos artículos no pueden ser citados aquí debido a
de As y Cd, respectivamente (Reeves et al., 2018). Se han realizado ensayos de limitaciones de espacio. Ningún conflicto de interés declarado.
campo a pequeña escala utilizando hiperacumuladores metálicos para fitoextraer
Cd o As de los suelos con resultados prometedores. Por ejemplo, en un Recibido: 13 de agosto de 2021
experimento de campo en un suelo ácido ligeramente contaminado en el sur de Revisado: 24 de septiembre de 2021
Aceptado: 29 de septiembre de 2021
China, el hiperacumulador de Cd/Zn Sedum plumbizincicola produjo de 2 a 6 t
Publicado: 4 de octubre de 2021
ha1 de biomasa seca por temporada y redujo el Cd del suelo de 0,6 a 0,3 mg kg1
en 2 a 3 años ( Hu et al., 2019). En otra prueba de campo en el norte de China, el
REFERENCIAS
hiperacumulador de As, Pteris vittata, redujo la concentración de As en el suelo €
Bienert, GP, Thorsen, M., Schussler, MD, Nilsson, HR, Wagner, A., Tama´s, MJ y Jahn,
de 41 a 25 mg kg1 en 3 años (Wan et al., 2020). Algunos cultivares de arroz que
TP (2008). Un subgrupo de acuaporinas vegetales facilita la difusión bidireccional de
carecen de OsHMA3 funcional también podrían alcanzar un factor de As(OH)3 y Sb(OH)3 a través de las membranas. BMC Biol. 6:26.
bioconcentración de Cd de
Blanco, AEC, Kerl, CF y PlanerFriedrich, B. (2021). Detección de tioarsenatos en
20–40 cuando se cultiva en condiciones aeróbicas del suelo después del granos de arroz y productos de arroz. J. Agric. Química alimentaria 69:2287–
macollamiento, lo que mejora la disponibilidad de Cd en el suelo (Murakami et al., 2294.
2009). Dos cultivos con cultivares tan altos en Cd redujeron la concentración de
Puentes, CC y Zalups, RK (2010). Transporte de mercurio inorgánico y metilmercurio en
Cd en el suelo de 1,6 a 1,0 mg kg1 en una prueba de campo, lo que sugiere un tejidos y órganos diana. J. Toxicol. Reinar.
potencial considerable para la fitorremediación de Cd (Murakami et al., 2009). Salud B Crit. Apocalipsis 13:385–410.
Cai, H., Huang, S., Che, J., Yamaji, N. y Ma, JF (2019). El transportador OsHMA3
localizado en tonoplasto juega un papel importante en el mantenimiento de la
PERSPECTIVAS FUTURAS homeostasis de Zn en el arroz. Exp. J. Bot. 70:2717–2725.
Cailliatte, R., Schikora, A., Briat, J.F., Mari, S. y Curie, C. (2010).
Se ha avanzado mucho en la comprensión de los mecanismos moleculares de la La captación de manganeso de alta afinidad por el transportador de metales NRAMP1 es
absorción, translocación y desintoxicación de As y Cd, principalmente en base a esencial para el crecimiento de Arabidopsis en condiciones de bajo contenido de manganeso.
estudios sobre las especies modelo Arabidopsis y el arroz; este último pasa a ser Célula vegetal 22: 904–917.
una fuente dietética principal de estos dos elementos tóxicos. Se han identificado Cao, Y., Sun, D., Ai, H., Mei, H., Liu, X., Sun, S., Xu, G., Liu, Y., Chen, Y. y Ma,
varios genes como objetivos para reducir la absorción y/o translocación de As y LQ ( 2017). La eliminación del gen OsPT4 disminuye la absorción de arseniato
Cd a las partes comestibles utilizando tecnologías de edición de genes o métodos por las plantas de arroz y la acumulación de arsénico inorgánico en los granos
transgénicos. de arroz. Reinar. ciencia Tecnología 51:12131–12138.
Dado que los alimentos genéticamente modificados no están aprobados en la
Carey, AM, Scheckel, KG, Lombi, E., Newville, M., Choi, Y., Norton, GJ, Charnock, JM,
mayoría de los países, aprovechar las variaciones naturales en los genes objetivo Feldmann, J., Price, AH y Meharg, AA
en los germoplasmas de cultivos es un enfoque alternativo. Se han clonado (2010). Descarga de granos de especies de arsénico en arroz. Fisiol vegetal. 152:309–
algunos QTL que controlan las variaciones en la acumulación de Cd, allanando el 319.
camino para el mejoramiento asistido por marcadores de cultivos bajos en Cd.
CarrascoGil, S., Siebner, H., LeDuc, DL, Webb, SM, Millan, R., Andrews, JC y Hernandez,
LE (2013). Localización y especiación de mercurio en plantas cultivadas
Todavía hay muchas lagunas de conocimiento. La base genética que subyace a hidropónicamente o en un ambiente natural. Reinar. ciencia Tecnología 47:3082–3090.
las variaciones en la acumulación de grano sigue siendo poco conocida. Aún no
se han clonado algunos QTL para la acumulación de Cd. Castrillo, G., SanchezBermejo, E., de Lorenzo, L., Crevillen, P., FraileEscanciano, A.,
Los estudios sobre especies de cultivos distintas del arroz (p. ej., trigo, cebada, Mohan, TC, Mouriz, A., Catarecha, P., SobrinoPlata, J. , Olsson, S., et al. (2013).
maíz y hortalizas) acaban de comenzar en los últimos años y están transcripción WRKY6
factor restringe la captación de arseniato y la activación del transposón en Dai, J., Chen, C., Gao, AX, Tang, Z., Kopittke, PM, Zhao, F.J. y Wang, P. (2021). Dinámica
Arabidopsis. Célula vegetal 25:2944–2957. del monotioarsenato dimetilado (DMMTA) en suelos de arroz y su acumulación en
granos de arroz. Reinar.
Catarecha, P., Segura, MD, FrancoZorrilla, JM, GarcíaPonce, B., Lanza, M., Solano, R.,
ciencia Tecnología 55:8665–8674.
PazAres, J. y Leyva, A. (2007). Un mutante del transportador de fosfato de Arabidopsis
PHT1;1 muestra una mayor acumulación de arsénico. Célula vegetal 19: 1123–1133. Deng, FL, Yamaji, N., Ma, JF, Lee, S.K., Jeon, J.S., Martinoia, E., Lee, Y. y Song, W.Y.
(2018). Arroz de ingeniería con arsénico de grano inferior. Biotecnología vegetal. J.
16:1691–1699.
Chang, J.D., Huang, S., Yamaji, N., Zhang, W., Ma, JF y Zhao, F.J. (2020). El transportador
OsNRAMP1 contribuye a la absorción de cadmio y manganeso en el arroz. Entorno de Ding, Y., Gong, S., Wang, Y., Wang, F., Bao, H., Sun, J., Cai, C., Yi, K., Chen, Z. y Zhu, C.
células vegetales. 43:2476–2491. (2018). MicroRNA166 modula la tolerancia y la acumulación de cadmio en el arroz.
Fisiol vegetal. 177:1691–1703.
Chao, DY, Silva, A., Baxter, I., Huang, YS, Nordborg, M., Danku, J., Lahner, B., Yakubova,
E. y Salt, DE (2012). Los estudios de asociación del genoma completo identifican la DiTusa, SF, Fontenot, EB, Wallace, RW, Silvers, MA, Steele, TN, Elnagar, AH, Dearman,
ATPasa3 de metales pesados como el principal determinante de la variación natural del KM y Smith, AP (2016). Un miembro de la familia de transportadores de fosfato 1 (Pht1)
cadmio en las hojas de Arabidopsis thaliana. PLoS Genet. 8:e1002923. del helecho hiperacumulador de arsénico Pteris vittata es un transportador de arseniato
de alta afinidad . Fitol nuevo. 209:762–772.
Chao, DY, Chen, Y., Chen, JG, Shi, SL, Chen, ZR, Wang, CC, Danku, JM, Zhao, FJ y Salt,
DE (2014). El mapeo de asociación de todo el genoma identifica una nueva enzima Dong, JY, Wu, TH, Sun, YT, He, HJ, Li, YK, Peng, Y., Ji, ZY, Meng, QC, Zhao, BR y Tang,
arseniato reductasa crítica para limitar la acumulación de arsénico en las plantas. PLoS L. (2021). Efectos de OsNRAMP5 mutación en la tolerancia al calor y principales
Biol. 12:e1002009. características económicas del arroz bajo
las condiciones de diferente concentración de manganeso (en chino).
Arroz híbrido 36:79–88.
Chen, C., Yang, B., Shen, Y., Dai, J., Tang, Z., Wang, P. y Zhao, F.J. (2021a). La adición
de sulfato y el aumento de la temperatura promueven la metilación del arsénico y la Duan, GL, Shao, GS, Tang, Z., Chen, HP, Wang, BX, Tang, Z., Yang, YP, Liu, YC y Zhao,
formación de tioarseniatos metilados en los suelos de arroz. Biol. del suelo Bioquímica FJ (2017). Variaciones genotípicas y ambientales en las concentraciones de cadmio y
154:108129. arsénico en granos entre un panel de cultivares de arroz de alto rendimiento. Arroz 10:9.
Chen, H.P., Wang, P., Chang, J.D., Kopittke, PM y Zhao, F.J. (2021b). Producción de
granos de arroz libres de Cd en suelos de arroz moderada y gravemente contaminados Duan, GL, Hu, Y., Schneider, S., McDermott, J., Chen, J., Sauer, N., Rosen, BP, Daus, B.,
con Cd. Quimiosfera 267:128893. Liu, Z. y Zhu, YG (2016) . Los transportadores de inositol AtINT2 y AtINT4 regulan la
acumulación de arsénico en Semillas de Arabidopsis . Nat. Plantas 2:15202.
Chen, HP, Yang, XP, Wang, P., Wang, ZX, Li, M. y Zhao, FJ
(2018). Ingesta de cadmio en la dieta del arroz y las verduras y riesgo potencial para la
salud: un estudio de caso en Xiangtan, sur de China. ciencia Dubeaux, G., Neveu, J., Zelazny, E. y Vert, G. (2018). La detección de metales por parte
Entorno Total. 639:271–277. del transportadorreceptor IRT1 orquesta su propia degradación y nutrición de metales
vegetales. mol. Celda 69:953–964.
Chen, J., Huang, XY, Salt, DE y Zhao, FJ (2020). La mutación en OsCADT1 mejora la
tolerancia al cadmio y enriquece el selenio en el grano de arroz. Fitol nuevo. 226:838– Duffus, JH (2002). Metales pesados": ¿un término sin sentido? (IUPAC
850. reporte técnico). aplicación pura química 74:793–807.
Chen, J., Yang, L., Yan, X., Liu, Y., Wang, R., Fan, T., Ren, Y., Tang, X., Xiao, F., Liu, Y. , Elias, M., Wellner, A., GoldinAzulay, K., Chabriere, E., Vorholt, JA, Erb, TJ y Tawfik, DS
et al. (2016). El factor de transcripción de dedo de zinc ZAT6 regula positivamente la (2012). La base molecular de la discriminación de fosfato en ambientes ricos en
tolerancia al cadmio a través de la vía dependiente del glutatión en Arabidopsis. Fisiol arseniato. Naturaleza 491: 134–137.
vegetal. 171:707–719.
Fang, X., Wang, J., Chen, H., Christl, I., Wang, P., Kretzschmar, R. y Zhao, F.J. (2021).
Chen, JY, Liu, Y., Ni, J., Wang, YF, Bai, YH, Shi, J., Gan, J., Wu, ZC y Wu, P. (2011). Ensayos de campo de dos años y en múltiples sitios para evaluar las enmiendas del
OsPHF1 regula la localización en la membrana plasmática de transportadores de fosfato suelo para controlar la acumulación de cadmio en el grano de arroz.
inorgánico de baja y alta afinidad y determina la captación y translocación de fosfato Reinar. contaminar 289:117918.
inorgánico en el arroz. Fisiol vegetal. 157:269–278.
Finnegan, PM y Chen, W. (2012). Toxicidad por arsénico: los efectos sobre
metabolismo de las plantas. Frente. Fisiol. 3:182.
Chen, Y., Moore, KL, Miller, AJ, McGrath, SP, Ma, JF y Zhao, F.J. (2015). El papel de los
Fischer, S., Kuehnlenz, T., Thieme, M., Schmidt, H. y Clemens, S.
nodos en el almacenamiento y distribución de arsénico en el arroz. Exp. J. Bot. 66:3717–
(2014). El análisis de la tolerancia al Pb de la planta en concentraciones submicromolares
3724.
realistas demuestra el papel de la síntesis de fitoquelatina para la desintoxicación del
Chen, Y., Sun, SK, Tang, Z., Liu, G., Moore, KL, Maathuis, FJM, Miller, AJ, McGrath, SP y Pb. Reinar. ciencia Tecnología 48:7552–7559.
Zhao, FJ (2017). La proteína de membrana intrínseca similar a Nodulin 26 OsNIP3;2
Fischer, S., SanchezBermejo, E., Xu, X., Flis, P., Ramakrishna, P., Guerinot, ML, Zhao, FJ
está implicada en la absorción de arsenito por las raíces laterales del arroz. Exp. J. Bot.
y Salt, DE (2021). La expresión dirigida de la arseniato reductasa HAC1 identifica la
68:3007–3016.
especificidad del tipo de célula del metabolismo y transporte del arsénico en las raíces
Chen, YS, Xu, WZ, Shen, HL, Yan, HL, Xu, WX, He, ZY y Ma, M. (2013). Ingeniería de de las plantas. Exp. J.
tolerancia al arsénico e hiperacumulación en plantas para la fitorremediación mediante Bot. 72:415–425.
un enfoque transgénico PvACR3 .
Fleck, AT, Mattusch, J. y Schenk, MK (2013). El silicio disminuye el nivel de arsénico en el
Reinar. ciencia Tecnología 47:9355–9362.
grano de arroz al limitar el transporte de arsenito. J. Plant Nutr. Ciencia del suelo
Clemens, S. (2019). Alimentos más seguros a través de la ciencia de las plantas: reducción de 176:785–794.
la acumulación de elementos tóxicos en los cultivos. Exp. J. Bot. 70:5537–5557.
Gu, Y., Wang, P., Zhang, S., Dai, J., Chen, HP, Lombi, E., Howard, DL, van der Ent, A.,
Cobbett, C. y Goldsbrough, P. (2002). Fitoquelatinas y metalotioneínas: roles en la Zhao, FJ y Kopittke, PM (2020 ).
desintoxicación y homeostasis de metales pesados . año Rev. Plant Biol. 53:159–182. Especiación química y distribución de cadmio en el grano de arroz e implicaciones para
la biodisponibilidad para los humanos. Reinar. ciencia Tecnología 54:12072–12080.
Cohen, CK, Fox, TC, Garvin, DF y Kochian, LV (1998). El papel de las respuestas al estrés
por deficiencia de hierro en la estimulación del transporte de metales pesados en las Ha, SB, Smith, AP, Howden, R., Dietrich, WM, Bugg, S., O'Connell, MJ, Goldsbrough, PB y
plantas. Fisiol vegetal. 116:1063–1072. Cobbett, CS (1999). fitoquelatina
genes sintasa de Arabidopsis y la levadura Schizosaccharomyces pombe. Célula vegetal estrategia común de defensa de las plantas para hacer frente al Pb. Reinar. contaminar
11: 1153–1163. 214:354–361.
Hanikenne, M., Talke, IN, Haydon, MJ, Lanz, C., Nolte, A., Motte, P., Kroymann, J., Weigel, D. Carril, TW y Morel, FMM (2000). Una función biológica para el cadmio en diatomeas marinas.
y Kramer, U. (2008). La evolución de la hiperacumulación de metales requirió cambios proc. nacional Academia ciencia EE. UU. 97: 4627–4631.
regulatorios en cis y la triplicación de HMA4. Naturaleza 453: 391–396.
Lei, GJ, FujiiKashino, M., Wu, DZ, Hisano, H., Saisho, D., Deng, F., Yamaji, N., Sato, K.,
Zhao, F.J. y Ma , JF (2020). Mejoramiento de cebada baja en cadmio por introgresión de
Hao, X., Zeng, M., Wang, J., Zeng, Z., Dai, J., Xie, Z., Yang, Y., Tian, L., Chen, L. y Li, D. un elemento transponible similar a Sukkula . Nat. Comida 1: 489–499.
(2018). Un transportador OsCCX2 expresado en nodos está involucrado en la acumulación
de cadmio en granos de arroz. Frente. ciencia de las plantas 9:476.
Li, G., Sun, GX, Williams, PN, Nunes, L. y Zhu, YG (2011).
Hayashi, S., Kuramata, M., Abe, T., Takagi, H., Ozawa, K. e Ishikawa, S. (2017). La Arsénico inorgánico en la comida china y su riesgo de cáncer. Reinar. En t. 37:1219–1225.
fitoquelatina sintasa OsPCS1 juega un papel crucial en la reducción de los niveles de
arsénico en los granos de arroz. Planta J. 91: 840–848.
Li, RY, Stroud, JL, Ma, JF, McGrath, SP y Zhao, FJ (2009a).
Hayashi, S., Kuramata, M., Abe, T., Yamaguchi, N., Takagi, H., Tanikawa, H., Iino, M., Mitigación de la acumulación de arsénico en arroz con manejo de agua y fertilización con
Sugimoto, K. e Ishikawa, S. (2021). silicio. Reinar. ciencia Tecnología 43:3778–3783.
La deficiencia de alcohol deshidrogenasa 2 reduce el arsénico en los granos de arroz al
Li, RY, Ago, Y., Liu, WJ, Mitani, N., Feldmann, J., McGrath, SP, Ma, JF y Zhao, FJ (2009b).
suprimir los transportadores de silicato. Fisiol vegetal. 186:611–623.
La acuaporina de arroz Lsi1 media en la absorción de especies de arsénico metilado.
Hu, P., Zhang, Y., Dong, B., Gao, W., Cheng, C., Luo, Y., Christie, P. y Wu, L. (2019). Fisiol vegetal. 150:2071–2080.
Evaluación de la fitoextracción utilizando Sedum plumbizincicola y producción de arroz en
Lilay, GH, Persson, DP, Castro, PH, Liao, F., Alexander, RD, Aarts, MGM y Assuncao, AGL
suelos de arroz ácido contaminados con Cd del sur de China: un estudio de campo.
(2021). Arabidopsis bZIP19 y bZIP23 actúan como sensores de zinc para controlar el
agricola ecosistema Reinar. 286:106651.
estado de zinc de la planta. Nat.
Huang, S., Wang, P., Yamaji, N. y Ma, JF (2020). Nutrición vegetal para la nutrición humana: Plantas 7:137–143.
sugerencias de la investigación del arroz y perspectivas futuras. mol.
Liu, C.L., Gao, Z.Y., Shang, L.G., Yang, C.H., Ruan, B.P., Zeng, D.L. , Guo, L.B., Zhao,
Planta 13: 825–835.
F.J., Huang, C.F. y Qian, Q. (2019). La variación natural en el promotor de OsHMA3
Huhmann, BL, Harvey, CF, Uddin, A., Choudhury, I., Ahmed, KM, Duxbury, JM, Bostick, BC y contribuye a la acumulación diferencial de cadmio en el grano entre el arroz Indica y el
van Geen, A. (2017). Estudio de campo del rendimiento de arroz disminuido por el arsénico Japonica. J. Intergr.
del suelo en Bangladesh. Reinar. ciencia Biol. vegetal 62:314–329.
Tecnología 51:11553–11560.
Liu, WJ, Wood, BA, Raab, A., McGrath, SP, Zhao, FJ y Feldmann, J. (2010). La complejación
Hussain, D., Haydon, MJ, Wang, Y., Wong, E., Sherson, SM, Young, J., Camakaris, J., Harper, de arsenito con fitoquelatinas reduce la salida y translocación de arsenito de las raíces a
JF y Cobbett, CS (2004). Transportadores de metales pesados ATPasa tipo P con los brotes en
funciones en la homeostasis esencial del zinc en Arabidopsis. Célula vegetal 16: 1327– Arabidopsis. Fisiol vegetal. 152:2211–2221.
1339.
Liu, WJ, Zhu, YG, Hu, Y., Williams, PN, Gault, AG, Meharg, AA, Charnock, JM y Smith, FA
Indriolo, E., Na, G., Ellis, D., Salt, DE y Banks, JA (2010). En las plantas con flores falta un (2006). Secuestro de arsénico en placa de hierro, su acumulación y especiación en plantas
transportador de arsenito vacuolar necesario para la tolerancia al arsénico en el helecho maduras de arroz (Oryza sativa L.). Reinar. ciencia Tecnología 40:5730–5736.
hiperacumulador de arsénico Pteris vittata . Célula vegetal 22: 2045–2057.
Lomax, C., Liu, WJ, Wu, L., Xue, K., Xiong, J., Zhou, J., McGrath, SP, Meharg, AA, Miller, AJ
Ishikawa, S. (2020). Mecanismos de acumulación de cadmio en granos de arroz y mejoramiento y Zhao, FJ (2012). Las especies de arsénico metilado en las plantas se originan a partir
molecular para su reducción. Ciencia del suelo Nutrición vegetal. 66:28–33. de microorganismos del suelo. Fitol nuevo.
193:665–672.
Ji, R., Zhou, L., Liu, J., Wang, Y., Yang, L., Zheng, Q., Zhang, C., Zhang, B., Ge, H., Yang,
Y. , et al. (2017). La proteína quinasa dependiente de calcio CPK31 interactúa con el Lombi, E., Scheckel, KG, Pallon, J., Carey, AM, Zhu, YG y Meharg, AA (2009). Especiación y
transportador de arsénico AtNIP1;1 y regula la absorción de arsenito en Arabidopsis distribución de arsénico y localización de nutrientes en granos de arroz. Fitol nuevo.
thaliana. PLoS Uno 12:e0173681. 184:193–201.
Kamiya, T., Islam, R., Duan, G., Uraguchi, S. y Fujiwara, T. (2013). Lu, C., Zhang, L., Tang, Z., Huang, XY, Ma, JF y Zhao, FJ (2019).
La vía de señalización de la deficiencia de fosfato es un objetivo del arseniato y el Producción de arroz Indica sin cadmio mediante la sobreexpresión de OsHMA3.
transportador de fosfato OsPT1 está involucrado como acumulación en los brotes de Reinar. En t. 126:619–626.
arroz. Ciencia del suelo Nutrición vegetal. 59:580–590.
Luo, JS, Huang, J., Zeng, DL, Peng, JS, Zhang, GB, Ma, HL, Guan, Y., Yi, HY, Fu, YL, Han,
Kamiya, T., Tanaka, M., Mitani, N., Ma, JF, Maeshima, M. y Fujiwara, T. (2009). NIP1;1, un B., et al. (2018). Una proteína similar a la defensina impulsa la salida y distribución de
homólogo de acuaporina, determina la sensibilidad al arsenito de Arabidopsis thaliana. J. cadmio en el arroz. Nat. común 9:645.
Biol. química 284:2114–2120 .
Lv, Q., Li, W., Sun, Z., Ouyang, N., Jing, X., He, Q., Wu, J., Zheng, J., Zheng, J., Tang, S. ,
Kile, ML, Houseman, EA, Breton, CV, Smith, T., Quamruzzaman, O., Rahman, M., Mahiuddin, et al. (2020). La resecuenciación de 1.143 accesiones de arroz índica revela importantes
G. y Christiani, DC (2007). variaciones genéticas y diferentes patrones de heterosis. Nat. común 11:4778.
Exposición dietética al arsénico en Bangladesh. Reinar. Perspectiva de Salud. 115:889–
893.
Ma, JF y Yamaji, N. (2015). Un sistema cooperativo de transporte de silicio.
Kopittke, PM, Asher, CJ, Kopittke, RA y Menzies, NW (2007). en plantas Tendencias Plant Sci. 20:435–442.
Efectos tóxicos del Pb2+ sobre el crecimiento del caupí (Vigna unguiculata). Reinar.
Ma, JF, Yamaji, N., Mitani, N., Xu, XY, Su, YH, McGrath, SP y Zhao, FJ (2008).
contaminar 150:280–287.
€
Transportadores de arsenito en arroz y su papel en la acumulación de arsénico en el
Kramer, U. (2010). Hiperacumulación de metales en las plantas. año Rev. Plant Biol. grano de arroz. proc. nacional Academia ciencia EE. UU. 105:9931–9935.
61:517–534.
Krzeslowska, M., Rabeda, I., Basinska, A., Lewandowski, M., Mellerowicz, EJ, Napieralska, Ma, JF, Yamaji, N., Mitani, N., Tamai, K., Konishi, S., Fujiwara, T., Katsuhara, M. y Yano,
A., Samardakiewicz, S. y Wozny, A. (2016). Formación de engrosamientos de la pared M. (2007). Un transportador de eflujo de silicio en arroz. Naturaleza 448:209–212.
celular pectinosa: una
Maccaferri, M., Harris, NS, Twardziok, SO, Pasam, RK, Gundlach, H., Spannagl, Zhao, FJ (2014). La fluorescencia de rayos X combinada de NanoSIMS y
M., Ormanbekova, D., Lux, T., Prade, VM, Milner, SG, et al. (2019). El genoma sincrotrón revela distintos patrones de distribución celular y subcelular de
del trigo duro destaca las firmas de domesticación pasadas y los objetivos de elementos traza en tejidos de arroz. Fitol nuevo. 201:104–115.
mejora futuros. Nat. Morel, M., Crouzet, J., Gravot, A., Auroy, P., Leonhardt, N., Vavasseur, A. y Richaud,
Gineta. 51:885–895.
P. (2009). AtHMA3, una P(1B)ATPasa que permite el almacenamiento acuolar
Meharg, AA, Lombi, E., Williams, PN, Scheckel, KG, Feldmann, J., Raab, A., Zhu, de Cd/Zn/Co/Pb en Arabidopsis. Fisiol vegetal. 149:894–904.
YG e Islam, R. (2008). Especiación y localización de arsénico en granos de Muehe, EM, Wang, T., Kerl, CF, PlanerFriedrich, B. y Fendorf, S.
arroz integral y blanco. Reinar. ciencia Tecnología 42:1051–1057. (2019). La producción de arroz amenazada por el estrés combinado del clima y
el arsénico del suelo. Nat. común 10:4985.
Meharg, AA, Williams, PN, Adomako, E., Lawgali, YY, Deacon, C., Villada, A., Murakami, M., Nakagawa, F., Ae, N., Ito, M. y Arao, T. (2009).
Cambell, RCJ, Sun, G., Zhu, YG, Feldmann, J., et al. Fitoextracción por arroz capaz de acumular Cd en niveles elevados: reducción
(2009). Variación geográfica en el contenido de arsénico total e inorgánico del del contenido de Cd del grano de arroz. Reinar. ciencia Tecnología 43:5878–
arroz pulido (blanco). Reinar. ciencia Tecnología 43:1612–1617. 5883 .
Mei, XQ, Wong, MH, Yang, Y., Dong, HY, Qiu, RL y Ye, ZH Navarro, C., MateoElizalde, C., Mohan, TC, SanchezBermejo, E., Urrutia, O.,
(2012). Los efectos de la pérdida radial de oxígeno en la tolerancia y absorción FernandezMuniz, MN, GarciaMina, JM, Muñoz, R., PazAres, J ., Castrillo, G.,
de arsénico en el arroz y en su rizosfera. Reinar. contaminar 165:109–117. et al. (2021). El arsenito proporciona una señal selectiva que coordina la
Meng, B., Feng, X., Qiu, G., Anderson, CWN, Wang, J. y Zhao, L. absorción y la desintoxicación del arseniato que implica la regulación de la
(2014). Localización y especiación de mercurio en arroz integral con implicaciones estabilidad de PHR1 en Arabidopsis thaliana. mol.
para la salud pública panasiática. Reinar. ciencia Tecnología 48:7974–7981. Planta 14: 1–19.
Norton, GJ, Williams, PN, Adomako, EE, Price, AH, Zhu, Y., Zhao, F.J., McGrath,
Meyers, DER, Kopittke, PM, Auchterlonie, GJ y Webb, RI S., Deacon, CM, Villada, A., Sommella, A., et al. .
(2009). Caracterización del precipitado de plomo tras la absorción por raíces de (2014). Plomo en el arroz: análisis de los niveles de referencia de plomo en granos de arroz
Brassica juncea. Reinar. Toxicol. química 28:2250–2254. recolectados en el mercado y en el campo. ciencia Entorno Total. 485:428–434.
MitaniUeno, N., Yamaji, N. y Ma, JF (2016). Se requiere una alta acumulación de Panaullah, GM, Alam, T., Hossain, MB, Loeppert, RH, Lauren, JG, Meisner, CA,
silicio en el brote para regular a la baja la expresión de los genes transportadores Ahmed, ZU y Duxbury, JM (2009). Toxicidad del arsénico en el arroz (Oryza
de Si en el arroz. Fisiol de células vegetales. sativa L.) en Bangladesh. Suelo vegetal 317:31–39.
57:2510–2518. Park, J., Song, W.Y., Ko, D., Eom, Y., Hansen, TH, Schiller, M., Lee, TG, Martinoia,
MitaniUeno, N., Yamaji, N., Zhao, FJ y Ma, JF (2011). El filtro de selectividad E. y Lee, Y. (2012). Los transportadores de fitoquelatina AtABCC1 y AtABCC2
aromático/arginina de las acuaporinas NIP juega un papel crítico en la median la tolerancia al cadmio y al mercurio.
selectividad del sustrato para silicio, boro y arsénico. Exp. J. Planta J. 69:278–288.
Bot. 62:4391–4398. Pinson, SRM, Tarpley, L., Yan, WG, Yeater, K., Lahner, B., Yakubova, E., Huang,
Mitani, N., Yamaji, N. y Ma, JF (2008). Caracterización de la especificidad de XY, Zhang, M., Guerinot, ML y Salt, DE (2015). Diversidad genética mundial
sustrato de un transportador de silicio de arroz, Lsi1. Arco de Pflugers. 456:679– para las concentraciones de elementos minerales en el grano de arroz. Ciencia
686. de cultivos 55:1–18.
Miyadate, H., Adachi, S., Hiraizumi, A., Tezuka, K., Nakazawa, N., Kawamoto, T., PitaBarbosa, A., Ricachenevsky, FK, Wilson, M., Dottorini, T. y Salt, DE (2019). La
Katou, K., Kodama, I., Sakurai, K., Takahashi, H., et al. (2011). OsHMA3, un plasticidad transcripcional amortigua la variación genética en la homeostasis del
tipo P1B de ATPasa, afecta la translocación de cadmio de raíz a brote en el zinc. ciencia Rep. 9:19482.
arroz al mediar el flujo de salida hacia las vacuolas. Fitol nuevo . 189:190–199. Pommerrenig, B., Diehn, TA, Bernhardt, N., Bienert, MD, Mitani Ueno, N., Fuge, J.,
Bieber, A., Spitzer, C., Braeutigam, A., Ma, JF, et al . . (2020). Evolución funcional
Moe, B., Peng, H., Lu, X., Chen, B., Chen, LWL, Gabos, S., Li, X.F. y Le, XC de las proteínas intrínsecas similares a la nodulina 26 : desde la desintoxicación de
(2016). Citotoxicidad comparativa de catorce especies de arsénico trivalente y arsénico bacteriano hasta el transporte de nutrientes de plantas. Fitol nuevo.
pentavalente determinada mediante detección celular en tiempo real. j 225:1383–1396.
Reinar. ciencia 49:113–124. Reeves, RD, Baker, AJM, Jaffre, T., Erskine, PD, Echevarria, G. y van der Ent, A.
Mohan, TC, Castrillo, G., Navarro, C., ZarcoFernandez, S., Ramireddy, E., Mateo, (2018). Una base de datos global para plantas que hiperacumulan oligoelementos
C., Zamarreno, AM, PazAres, J., Munoz, R., GarciaMina , JM, et al. (2016). La metálicos y metaloides. Fitol nuevo. 218:407–411.
citoquinina determina la tolerancia y la acumulación de arsénico mediada por
tiol. Fisiol vegetal. 171:1418–1426. Riaz, N. y Guerinot, ML (2021). Todos juntos ahora: regulación de la
Respuesta a la deficiencia de hierro. Exp. J. Bot. 72:2045–2055.
Moon, JY, Belloeil, C., Ianna, ML y Shin, R. (2019). Arabidopsis Los miembros de la Salt, DE, Prince, RC, Pickering, IJ y Raskin, I. (1995).
familia CNGC contribuyen a la absorción de iones de metales pesados en las Mecanismos de movilidad y acumulación de cadmio en mostaza india. Fisiol vegetal.
plantas. Enterrar. J. Mol. ciencia 20:413. 109:1427–1433.
Moore, KL, Schroder, M., Lombi, E., Zhao, FJ, McGrath, SP, Hawkesford, MJ, SanchezBermejo, E., Castrillo, G., del Llano, B., Navarro, C., Zarco Fernandez, S.,
Shewry, PR y Grovenor, CRM (2010). MartinezHerrera, DJ, Leodel Puerto, Y., Muñoz, R., Camara , C., PazAres, J., et
Análisis NanoSIMS de arsénico y selenio en grano de cereal. Fitol nuevo . 185:434– al. (2014). La variación natural en la tolerancia al arseniato identifica una arseniato
445. reductasa en Arabidopsis thaliana. Nat. común 5:4617.
€
Moore, KL, Schroder, M., Wu, ZC, Martin, BGH, Hawes, CR, McGrath, SP, Hawkesford,
MJ, Ma, JF, Zhao, FJ y Grovenor, CRM (2011). El análisis de NanoSIMS revela Sasaki, A., Yamaji, N. y Ma, JF (2014). Sobreexpresión de OsHMA3 mejora la tolerancia
patrones contrastantes de localización de arsénico y silicio en las raíces de arroz. al Cd y la expresión de los genes transportadores de Zn en el arroz.
Fisiol vegetal. 156:913–924. Exp. J. Bot. 65:6013–6021.
Sasaki, A., Yamaji, N., Yokosho, K. y Ma, JF (2012). Nramp5 es un importante
Moore, KL, Chen, Y., van de Meene, AML, Hughes, L., Liu, WJ, Geraki, T., Mosselmans, transportador responsable de la absorción de manganeso y cadmio en el arroz.
F., McGrath, SP, Grovenor, C. y Célula vegetal 24:2155–2167.
SatohNagasawa, N., Mori, M., Nakazawa, N., Kawamoto, T., Nagato, Y., Sakurai, K., Sunkar, R., Kaplan, B., Bouche, N., Arazi, T., Dolev, D., Talke, IN, Maathuis, FJM,
Takahashi, H., Watanabe, A. y Akagi, H. (2012) . Sanders, D., Bouchez, D. y Fromm, H.
Las mutaciones en el metal pesado ATPasa 2 (OsHMA2 ) del arroz (Oryza sativa ) (2000). Expresión de un canal NtCBP4 de tabaco truncado en plantas transgénicas
restringen la translocación de zinc y cadmio. Fisiol de células vegetales. 53:213– y alteración de la Arabidopsis homóloga El gen CNGC1 confiere tolerancia a Pb2+ .
224. Planta J. 24:533–542.
SchoeppCothenet, B., Nitschke, W., Barge, LM, Ponce, A., Russell, MJ y Tsapin, AI Takahashi, R., Ishimaru, Y., Shimo, H., Ogo, Y., Senoura, T., Nishizawa, NK y
(2011). Comente sobre "Una bacteria que puede crecer usando arsénico en lugar Nakanishi, H. (2012). El transportador OsHMA2 está involucrado en la translocación
de fósforo". Science 332. https://doi.org/ 10.1126/science.1201438. de raíz a brote de Zn y Cd en el arroz. Entorno de células vegetales. 35:1948–1957.
Seyfferth, AL, Webb, SM, Andrews, JC y Fendorf, S. (2010). Tan, L., Zhu, Y., Fan, T., Peng, C., Wang, J., Sun, L. y Chen, C.
Localización, especiación y coocurrencia de arsénico con hierro en arroz (Oryza (2019). OsZIP7 funciona en la carga de xilema en las raíces y la transferencia
sativa L.) raíces que tienen recubrimientos de Fe variables. Reinar. ciencia intervascular en los nódulos para entregar Zn/Cd al grano de arroz. Bioquímica Biografía.
Tecnología 44:8108–8113. Res. común 512:112–118.
Shao, JF, Che, J., Yamaji, N., Shen, RF y Ma, JF (2017). El silicio reduce la acumulación Tan, L., Qu, M., Zhu, Y., Peng, C., Wang, J., Gao, D. y Chen, C.
de cadmio al suprimir la expresión de genes transportadores involucrados en la (2020). ZINC TRANSPORTER5 y ZINC TRANSPORTER9 funcionan sinérgicamente
absorción y translocación de cadmio en el arroz. Exp. J. Bot. 68:5641–5651. en la absorción de zinc/cadmio. Fisiol vegetal. 183:1235–1249.
Tang, B., Luo, M., Zhang, Y., Guo, H., Li, J., Song, W., Zhang, R., Feng, Z., Kong, M.,
Shi, S., Wang, T., Chen, Z., Tang, Z., Wu, Z., Salt, DE, Chao, DY y Zhao, FJ (2016). Li, H., et al. (2021). Variaciones naturales en el transportador de metales pesados
OsHAC1;1 y OsHAC1;2 funcionan como arseniato reductasas y regulan la ATPasa de tipo P ZmHMA3 que controlan la acumulación de cadmio en granos de
acumulación de arsénico. Fisiol vegetal. 172:1708–1719. maíz. Exp. J. Bot. https://doi.org/10.1093/jxb/erab254 .
Shin, H., Shin, HS, Dewbre, GR y Harrison, MJ (2004).
Tang, L., Mao, B., Li, Y., Lv, Q., Zhang, L., Chen, C., He, H., Wang, W., Zeng, X., Shao,
Transporte de fosfato en Arabidopsis: Pht1; 1 y Pht1; 4 juegan un papel importante
Y. , et al. (2017a). La eliminación de OsNramp5 con el sistema CRISPR/Cas9
en la adquisición de fosfato en entornos con alto y bajo contenido de fosfato . Planta
produce arroz índica con baja acumulación de Cd sin comprometer el rendimiento.
J. 39:629–642.
ciencia Rep. 7:14438.
Song, W.Y., Yamaki, T., Yamaji, N., Ko, D., Jung, K.H., FujiiKashino, M., An, G.,
Tang, Z., Kang, YY, Wang, PT y Zhao, FJ (2016). La fitotoxicidad y el mecanismo de
Martinoia, E., Lee, Y. y Ma, JF (2014). Un transportador ABC de arroz , OsABCC1,
desintoxicación difieren entre las especies de arsénico inorgánico y metilado en
reduce la acumulación de arsénico en el grano.
Arabidopsis thaliana. Suelo vegetal 401: 243–257.
proc. nacional Academia ciencia EE. UU. 111: 15699–15704.
Tang, Z., Chen, Y., Chen, F., Ji, Y. y Zhao, FJ (2017b). OsPTR7 (OsNPF8.1), un
Song, WY, Park, J., MendozaCozatl, DG, SuterGrotemeyer, M., Shim, D., Hortensteiner,
supuesto transportador de péptidos en el arroz, está involucrado en la acumulación
S., Geisler, M., Weder, B., Rea, PA, Rentsch, D. , et al. (2010). La tolerancia al
de dimetilarseniato en el grano de arroz. Fisiol de células vegetales. 58:904–913.
arsénico en Arabidopsis está mediada por dos transportadores de fitoquelatina tipo
ABCC. proc. nacional
Academia ciencia EE. UU. 107:21187–21192. Tang, Z., Wang, Y., Gao, A., Ji, Y., Yang, B., Wang, P., Tang, Z. y Zhao, F.J. (2020).
El ácido dimetilarsínico es el agente causal que induce la enfermedad de la cabeza
Song, Y., Wang, Y., Mao, W., Sui, H., Yong, L., Yang, D., Jiang, D., Zhang, L. y Gong,
recta del arroz. Exp. J. Bot. 71:5631–5644.
Y. (2017). Evaluación de la exposición a cadmio en la dieta entre la población china.
PLoS Uno 12:e0177978. Tawfik, DS y Viola, RE (2011). Arsenato reemplazando fosfato: químicas de vida
alternativas y promiscuidad de iones. Bioquímica 50:1128–1134.
Sterckeman, T. y Thomine, S. (2020). Mecanismos de acumulación de cadmio en las
plantas. crítico Rev. Plant Sci. 39:322–359.
Ueno, D., Yamaji, N., Kono, I., Huang, CF, Ando, T., Yano, M. y Ma, JF ( 2010). Gen
Su, YH, McGrath, SP y Zhao, FJ (2010). El arroz es más eficiente en la absorción y
limitante de la acumulación de cadmio en el arroz. proc. nacional
translocación de arsenito que el trigo y la cebada. Suelo vegetal 328:27–34.
Academia ciencia EE. UU. 107: 16500–16505.
Sui, F., Zhao, D., Zhu, H., Gong, Y., Tang, Z., Huang, XY, Zhang, G. y Zhao, FJ (2019). Uraguchi, S., Mori, S., Kuramata, M., Kawasaki, A., Arao, T. e Ishikawa, S. (2009). La
La clonación basada en mapas de un nuevo alelo de pérdida total de función de translocación de Cd de raíz a brote a través del xilema es el principal proceso que
OsHMA3 provoca una alta acumulación de cadmio en el grano de arroz. Exp. J. determina la acumulación de cadmio en brotes y granos en el arroz. Exp. J. Bot.
Bot. 70:2857–2871. 60:2677–2688.
Sui, FQ, Chang, J., Tang, Z., Liu, WJ, Huang, XY y Zhao, FJ Uraguchi, S., Kamiya, T., Sakamoto, T., Kasai, K., Sato, Y., Nagamura, Y., Yoshida,
(2018). La expresión y la funcionalidad de Nramp5 probablemente explican una A., Kyozuka, J., Ishikawa, S. y Fujiwara, T. (2011).
mayor absorción de cadmio en el arroz que en el trigo y el maíz. Suelo vegetal El transportador de cationes de baja afinidad (OsLCT1) regula el transporte de
433: 377–389. cadmio en los granos de arroz. proc. nacional Academia ciencia EE. UU. 108:20959–
20964 .
Sun, C., Yang, M., Li, Y., Tian, J., Zhang, Y., Liang, L., Liu, Z., Chen, K., Li, Y., Lv,
K. , et al. (2019). Análisis completo de la variación de la acumulación de cadmio Vázquez, M., Vélez, D., Devesa, V. y Puig, S. (2015). Participación del transportador de
en arroz y detección de un nuevo alelo débil de OsHMA3. Exp. J. Bot. 70:6389– cationes divalentes DMT1 en la captación de mercurio inorgánico.
6400. Toxicología 331: 119–124.
Sun, S.K., Chen, Y., Che, J., Konishi, N., Tang, Z., Miller, AJ, Ma, JF y Zhao, F.J. Vert, G., Grotz, N., Dedaldechamp, F., Gaymard, F., Guerinot, ML, Briata, JF y
(2018). Disminución de la acumulación de arsénico en el arroz mediante la Curie, C. (2002). IRT1, un transportador de Arabidopsis esencial para la
sobreexpresión de OsNIP1;1 y OsNIP3;3 mediante la interrupción del transporte absorción de hierro del suelo y para el crecimiento de las plantas. Célula
radial de arsenito en las raíces. Fitol nuevo. 219:641–653. vegetal 14: 1223–1233.
Sun, S.K., Xu, X., Tang, Z., Tang, Z., Huang, X.Y., Wirtz, M., Hell, R. y Zhao, F. Wan, X., Lei, M., Yang, J. y Chen, T. (2020). Experimento de campo de tres años
J. (2021). Un interruptor molecular en el metabolismo del azufre para reducir el sobre la reducción de riesgos, el mérito ambiental y la evaluación de costos de
arsénico y enriquecer el selenio en el grano de arroz. Nat. común 12:1392. cuatro tecnologías de remediación in situ para suelos agrícolas contaminados
con metales (loides). Reinar. contaminar 266:115193.
Wang, C., Na, G., Bermejo, ES, Chen, Y., Banks, JA, Salt, DE y Zhao, F.J. (2018). El gen de la superfamilia contribuye a la acumulación diferencial de cadmio entre
Disección de los componentes que controlan la translocación de arsénico de raíz las subespecies de arroz. Nat. común 10:2562.
a brote en Arabidopsis thaliana. Fitol nuevo. 217:206–218.
Yan, J., Wang, P., Wang, P., Yang, M., Lian, X., Tang, Z., Huang, CF, Salt, DE y Zhao,
FJ (2016). Un alelo de pérdida de función de OsHMA3 asociado con una alta
Wang, F.Z., Chen, M.X., Yu, L.J., Xie, L.J., Yuan, L.B., Qi, H., Xiao, M., Guo, W., acumulación de cadmio en brotes y granos de cultivares de arroz Japonica. Entorno
Chen, Z., Yi, K., et al. (2017). OsARM1, un factor de transcripción R2R3 MYB, está de células vegetales. 39:1941–1954.
involucrado en la regulación de la respuesta al estrés por arsénico en el arroz.
Yan, X., Huang, Y., Song, H., Chen, F., Geng, Q., Hu, M., Zhang, C., Wu, X., Fan, T. y
Frente. ciencia de las plantas 8:1868.
Cao, S. (2021). Una cascada de señalización MYB4MAN3MannoseMNB1 regula
Wang, J., Kerl, CF, Hu, P., Martin, M., Mu, T., Brueggenwirth, L., Wu, G., SaidPullicino, la tolerancia al cadmio en Arabidopsis. PLoS Genet. 17:e1009636.
D., Romani, M., Wu, L. , et al. (2020). Especies de arsénico tiolado observadas en
aguas intersticiales de arrozales. Nat. Geosci. 13:282–289.
Yang, G., Fu, S., Huang, J., Li, L., Long, Y., Wei, Q., Wang, Z., Chen, Z. y Xia, J.
(2021) . El transportador OsABCC9 localizado en tonoplasto está involucrado en la
Wang, P., Chen, H., Kopittke, PM y Zhao, F.J. (2019). Contaminación por cadmio en tolerancia y acumulación de cadmio en el arroz. ciencia de las plantas 307:110894.
suelos agrícolas de China y el impacto en la seguridad alimentaria. Reinar.
contaminar 249:1038–1048.
Yang, M., Zhang, Y., Zhang, L., Hu, J., Zhang, X., Lu, K., Dong, H., Wang, D., Zhao,
Wang, P., Zhang, W., Mao, C., Xu, G. y Zhao, FJ (2016). El papel de OsPT8 en la FJ, Huang, CF, et al. . (2014). OsNRAMP5 contribuye a la translocación y
absorción de arseniato y la diferencia varietal en la tolerancia al arseniato en el distribución de manganeso en los brotes de arroz. Exp. J. Bot. 65:4849–4861.
arroz. Exp. J. Bot. 67:6051–6059.
Westheimer, FH (1987). Por qué la naturaleza eligió los fosfatos. Ciencia 235: 1173– Yang, M., Lu, K., Zhao, FJ, Xie, W., Ramakrishna, P., Wang, G., Du, D., Liang, L., Sun,
1178. C., Zhao, H., et Alabama. (2018). Los estudios de asociación del genoma completo
revelan la base genética de la variación iónica en el arroz. Célula vegetal 30: 2720–
Wiebe, K., Harris, NS, Faris, JD, Clarke, JM, Knox, RE, Taylor, GJ y Pozniak, CJ
2740.
(2010). Mapeo dirigido de Cdu1, un locus principal que regula la concentración de
cadmio en el grano de trigo duro (Triticum turgidum L. var durum). teor. aplicación Ye, Y., Li, P., Xu, T., Zeng, L., Cheng, D., Yang, M., Luo, J. y Lian, X.
Gineta. 121:1047–1058. (2017). OsPT4 contribuye a la captación y transporte de arseniato en el arroz.
Frente. ciencia de las plantas 8:2197.
Williams, PN, Price, AH, Raab, A., Hossain, SA, Feldmann, J. y Meharg, AA (2005).
€ €
Variación en la especiación y concentración de arsénico en arroz con cáscara Zavala, YJ, Gerads, R., Gurley uk, H. y Duxbury, JM (2008).
relacionada con la exposición dietética. Reinar. ciencia Tecnología 39:5531–5540. Arsénico en arroz: II. Especiación de arsénico en granos de EE. UU. e implicaciones
para la salud humana. Reinar. ciencia Tecnología 42:3861–3866.
Williams, PN, Villada, A., Deacon, C., Raab, A., Figuerola, J., Green, AJ, Feldmann, J. Zhang, H., Feng, XB, Larssen, T., Qiu, GL y Vogt, RD (2010). En el interior de China,
y Meharg, AA (2007). La gran asimilación de los brotes de arsénico en el arroz el arroz, en lugar del pescado, es la principal vía de exposición al metilmercurio.
conduce a niveles de grano elevados en comparación con el trigo y la cebada. Reinar. Perspectiva de Salud. 118:1183–1188.
Reinar. ciencia Tecnología 41:6854–6859.
Zhang, L., Gao, C., Chen, C., Zhang, W., Huang, XY y Zhao, FJ
Williams, PN, Lei, M., Sun, GX, Huang, Q., Lu, Y., Deacon, C., Meharg, AA y Zhu, YG (2020). La sobreexpresión de OsHMA3 de arroz en el trigo reduce en gran medida
(2009). Ocurrencia y partición de cadmio, arsénico y plomo en arroz con cáscara la acumulación de cadmio en los granos de trigo. Reinar. ciencia Tecnología
impactado por minas: Hunan, China. Reinar. ciencia Tecnología 43:637–642. 54:10100–10108.
Zhang, LX, Wu, J., Tang, Z., Huang, XY, Wang, XW, Salt, DE y Zhao, FJ (2019a). La
Wong, CKE y Cobbett, CS (2009). Las ATPasas de tipo P de HMA son el mecanismo variación en la región de codificación BrHMA3 controla la variación natural en la
principal para la translocación de Cd de raíz a brote en Arabidopsis thaliana. Fitol acumulación de cadmio en Brassica rapa verduras. Exp. J. Bot. 70:5865–5878.
nuevo. 181:71–78.
Wu, D., Yamaji, N., Yamane, M., KashinoFujii, M., Sato, K. y Feng Ma, J. (2016). El Zhang, M., Pinson, SRM, Tarpley, L., Huang, XY, Lahner, B., Yakubova, E., Baxter, I.,
transportador HvNramp5 media la absorción de cadmio y manganeso, pero no de Guerinot, ML y Salt, DE (2014).
hierro. Fisiol vegetal. 172:1899–1910. Mapeo y validación de loci de rasgos cuantitativos asociados con concentraciones
de 16 elementos en granos de arroz sin moler. teor. aplicación
Wu, DZ, Sato, K. y Ma, JF (2015). Mapeo de asociación de todo el genoma de la
Gineta. 127:137–165.
acumulación de cadmio en diferentes órganos de la cebada. Fitol nuevo . 208:817–
829. Zhang, P., Wang, R., Ju, Q., Li, W., LamSon Phan, T. y Xu, J. (2019b). El factor de
transcripción R2R3MYB MYB49 regula la acumulación de cadmio. Fisiol vegetal.
Xu, J., Shi, S., Wang, L., Tang, Z., Lv, T., Zhu, X., Ding, X., Wang, Y., Zhao, FJ y Wu,
180:529–542.
Z. ( 2017). OsHAC4 es fundamental para la tolerancia al arseniato y regula la
acumulación de arsénico en el arroz. Fitol nuevo. 215:1090–1101. Zhao, FJ y Wang, P. (2020). Acumulación de arsénico y cadmio en arroz y estrategias
de mitigación. Suelo vegetal 446:1–21.
Xu, W., Dai, W., Yan, H., Li, S., Shen, H., Chen, Y., Xu, H., Sun, Y., He, Z. y Ma, M. Zhao, FJ, McGrath, SP y Meharg, AA (2010a). El arsénico como contaminante de la
(2015). Arabidopsis NIP3;1 juega un papel importante en la absorción de arsénico cadena alimentaria: mecanismos de absorción y metabolismo de las plantas y
y la translocación de raíz a brote en condiciones de estrés por arsenito. mol. Planta estrategias de mitigación. año Rev. Plant Biol. 61:535–559.
8: 722–733.
Zhao, FJ, Zhu, YG y Meharg, AA (2013). Especies de arsénico metilado en arroz:
Yamaji, N. y Ma, JF (2017). Asignación de elementos minerales controlada por nodos en variación geográfica, origen y mecanismos de absorción. Reinar. ciencia Tecnología
Poaceae. actual Opinión Biol. vegetal 39:18–24. 47:3957–3966.
Yamaji, N., Xia, JX, MitaniUeno, N., Yokosho, K. y Ma, JF (2013). Zhao, FJ, Ma, JF, Meharg, AA y McGrath, SP (2009). Captación y metabolismo de
La entrega preferencial de zinc a los tejidos en desarrollo en el arroz está mediada arsénico en las plantas. Fitol nuevo. 181:777–794.
por la ATPasa OsHMA2 de metales pesados de tipo P. Fisiol vegetal. 162:927–939.
Zhao, FJ, Stroud, JL, Khan, MA y McGrath, SP (2012). La translocación de arsénico en
Yan, H., Xu, W., Xie, J., Gao, Y., Wu, L., Sun, L., Feng, L., Chen, X., Zhang, T., Dai, C. , el arroz se investigó utilizando un trazador radiactivo 73As. Suelo vegetal 350: 413–
et al. (2019). Variación de un facilitador principal 420.
Zhao, FJ, Ma, YB, Zhu, YG, Tang, Z. y McGrath, SP (2015). Contaminación del suelo en Zhou, JQ, Jiang, YR, Ming, XQ, Wang, JR, Tang, WB y Sun, L.
China: estado actual y estrategias de mitigación. (2019). Introgresión de la variación alélica de un locus principal en la reducción de la
Reinar. ciencia Tecnología 49:750–759. acumulación de cadmio en el grano en híbridos de arroz índica . mol. Criar. 39:84.
Zhu, HH, Chen, C., Xu, C., Zhu, QH y Huang, DY (2016). Efectos de la acidificación del
Zhao, FJ, Ago, Y., Mitani, N., Li, RY, Su, YH, Yamaji, N., McGrath, SP y Ma, JF (2010b). El
suelo y el encalado sobre la fitodisponibilidad de cadmio en suelos de arrozales de
papel de la acuaporina de arroz Lsi1 en la salida de arsenito de las raíces. Fitol nuevo.
China subtropical central. Reinar. contaminar 219:99–106.
186:392–399.
Zhu, YG, Sun, GX, Lei, M., Teng, M., Liu, YX, Chen, NC, Wang, LH, Carey, AM, Deacon,
Zhao, L., Meng, B. y Feng, X. (2020). Metilación de mercurio en arrozales y acumulación en C., Raab, A., et al. (2008). Alto porcentaje de contenido de arsénico inorgánico en arroz
plantas de arroz: una revisión. ecotoxicol. Reinar. chino afectado y no afectado por la minería . Reinar. ciencia Tecnología 42:5008–5013.
seguro 195:110462.
Ver estadísticas de publicación

Zhao Toxicmetalsandmetalloids Review Mol Plant 2022

Cargado por

Información del documento

Título original

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

Zhao Toxicmetalsandmetalloids Review Mol Plant 2022

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

Machine Translated by Google

También podría gustarte