Acta Biol. Venez.

, 14 (4) (1-44)
Mayo 1993

EL MUTUALISMO ENTRE FRUGIVOROS Y PLANTAS EN LAS SELVAS TROPICALES:

ASPECTOS PALEOBIOLOGICOS, AUTOECOLOGIAS, PAPEL COMUNITARIO

THE MUTUALISM BETWEEN FRUGIVORES AND PLANTS IN TROPICAL FORESTS:

PALEOBIOLOGICAL ASPECTS, AUTECOLOGIES, COMMUNITY ROLE
Jesus Molinari
Departamento de Biologia, Facultad de Ciencias, Universidad
de Los Andes, Merida 5101, Venezuela.
Palabras clave: coevoluci6n, estrategias alimentarias, frugivoria, frutos, interacciones planta-animaL mutua-
lismo. ritmos estacionales, selvas tropicales, semillas.
Key words: coevolution, foraging strategies, frugivory, fruits, mutualism, plant-animal interactions, seaso-
nal rhythms, seeds, tropical forests.
RESUMEN
Se revisa, ofreciendo nuevas interpretaciones, una extensa y heterogenea bibliografia vinculada al mutua-
lismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales. El tema se desglosa en tres secciones: (a) aspec-
tos paleobiologicos, impacto sobre la biodiversificacion durante el tiempo geologico; (b) autoecologias, mo-
delado de las bioeconomias de los organismos participantes; (c) papel comunitario, mantenimiento de la
estructura y biodiversidad de las comunidades del presente. La seccion sobre aspectos paleobiol6gicos se
basa en el argumento de que la dominancia de las angiospermas a partir del Cretaceo pudiera deberse a
una sinergia entre dos interacciones que caracterizan a estas plantas: los mutualismos con nectarivoros y
con frugivoros. La seccion sobre autoecologias esta organizada alrededor de tres atributos de los frutos: fe-
nologia, distribucion espacial. calidad. La fenologia en una escala de meses, considerada separadamente1
nos lleva al estudio de los ritmos estacionales. Los frugivoros responden a la escasez estacional de frutos
mostrando estrategias muy diversas: la mas comun es la reproducci6n estacional. Aunque la fenologia esta
condicionada principalmente por el clima, los frugivoros tambien repercuten en ella. Hay dos enfoques pa-
ra el estudio de esta repercusion: el de SNOW, a nivel interespecifico aqui reducido a un caso particular
de cuatro posibles; el de HOWE y ESTABROOK, a nivel intraespecifico. aqui corregido y complementado.
La fenologia en una escala de dias, considerada junto con la distribucion espacial y la calidad. nos lleva al
estudio de las estrategias de busqueda y consumo de alimento (EBCAs) de los frugivoros. Hay dos esque-
mas para la clasificacion de estas EBCAs: el de las aves. basado en el factor calidad; el de los murcielagos
basado en el factor espacio temporal (espacial + fenologico). Aqui, ambos esquemas se enmiendan y fusio-
nan, lograndose asi el primer esquema unificado para las EBCAs de aves y murcielagos frugivoros. Este
esquema unificado tambien es valido para las EBCAs de frugivoros no voladores. aprovechandose la opor-
tunidad para aplicarlo a los primates. La seccion sobre papel comunitario reconoce dos niveles de anali-
sts: el primero concierne a las funciones de la dispersion de semillas en el mantenimiento de los patrones
de distribuci6n espacial de las plantas; el segundo se basa en la evaluaci6n de la importancia funcional de
los frugivoros y sus plantas coadaptadas en las tramas tr6ficas de las que son parte.
SUMMARY
A review, offering new interpretations. is made of a vast and heterogeneous literature related to the mu-
tualism between frugivores and plants in tropical forests. The subject is detached in three sections: (a)
paleobiological aspects. impact on biodiversification during geological time; (b) autoecologies. modeling of
the bioeconomies of participating organisms; (c) community role, maintenance of the structure and biodi-
versity of extant communities. The section on paleobiological aspects is based on the argument that the
dominance of angiosperms from the Cretaceous onwards could be the result of a synergism between two
interactions characterizing these plants: mutualisms with nectarivores and frugivores. The section on au-
tecologies is organized around three attributes of fruits: phenology, spatial distribution, quality. Phenology
in a scale of months, considered separately, introduces us to the study of seasonal rhythms. Frugivores res-
pond to the seasonal shortage of fruit by showing a high diversity of strategies: the most common being
seasonal reproduction. Although phenology is conditioned mainly by climate, frugivores also have a reper-
cussion on it. There are two approaches to the study of this repercussion: that of SNOW, at an interspeci-
fic level. here reduced to a particular case of four possible ones: that of HOWE and ESTABROOK, at an
intraspecific level, here corrected and complemented. Phenology in a scale of days, considered together
with spatial distribution and quality, introduces us to the study of the foraging strategies of frugivores.
There are two schem.es for classifying these strategies: that of birds, based on the quality factor; that ot
bats, based on the spatiotemporal (spatial + phenological) factor. Here both schemes are amended and
merged. The result is the first unified scheme for the foraging strategies of frugivorous birds and
bats. Such a unified scheme is also valid for the foraging strategies ot nonflying frugivores. the oppor-
tunity being taken to apply it to primates. The section on community role recognizes two levels of analy-
sis: the first concerns the functions of seed dispersal in maintaining patterns of spatial distribution of
plants; the second is based on evaluating the functional importance of frugivores and their coadapted
plants in the trophic webs to wich they belong.
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1.- INTRODUCCION
Una caracteristica resaltante de las selvas tro·
picales es la gran magnitud de las interacciones
entre frugivoros y plantas. Los animales que co-
men fruta, principalmente aves, murcielagos y
mamiferos no vo1adores, incluyen, ademas de
frugivoros especializados, un gran numero de es.
pedes no consideradas tipicamente frugivoras.
estan presentes todo el afto, y dominan en diver·
sidad o biomasa las comunidades de aves y ma-
miferos a las que pertenecen (BELL 1982; EISEN·
BERG 1981: EISENBERG y col. 1979: EMMONS
1984: EMMONS y col. 1983: GLANZ 1982: HA·
RRISON 1962: LEVEY 1988ab: SCHALLER
1983; TERBORGH 1983: TERBORGH y col.
1990: WHEELWRIGHT y col. 1984: WILLIS
1980). Aim centrando la atenci6n en aquellos ani·
males considerados mas tipicamente frugivoros.
el aporte de la categoria trofica es responsable
en buena medida del incremento latitudinal hacia
los tropicos de la riqueza de especies de ambas cla-
ses de vertebrados (EMMONS y col. 1983; FLE-
MING 1973a; KARR 1971; ORIANS 1969; WIL-
SON 1974), no obstante las patentes diferencias
entre estructuras comunitarias en distintos conti-
nentes (BOURLIERE 1973, 1985; CRISTOFFER
1987; DUBOST 1987: FINDLEY y WILSON 1983;
FLEMING y col. 1987; KARR 1976, 1980, 1989 ·
PEARSON 1977; TERBORGH y VAN SCHAlK
1987). Los frugivoros tipicos son, ademas, muy
numerosos en individuos: asi, las especies domi.
nantes o subdominantes de las comunidades de
aves y mamiferos de las selvas tropicales perte-
necen, por regia general, a este grupo tr6fico
(EMMONS 1984: HUMPHREY y BONACCOR·
SO 1979; KARR 1971: LEVEY 1988ab: LOISE-
LLE 1988: PEARSON 1975, 1977: SCHEMSKE y
BROKAW 1981: TERBORGH 1983: TERBORGH
y WESKE 1969; TERBORGH y col. 1990), sien-
do los murcielagos frugivoros neotropicales parti-
cularmente notables en este sentido, pues su abun.
dancia individual no solo supera ampliamente a
la del resto de los mamiferos, sino que incluso
muy probablemente iguale o supere a la de todas
las aves combinadas (HERSHKOVITZ 1972;
HUMPHREY y BONACCORSO 1979: LEIGH y
WINDSOR 1982; PINE 1972: TERBORGH 1977,
1983) (en Asia tropical, los murcielagos frugivo-
ros de selvas no dominadas por arboles diptero-
carpaceos pueden mostrar abundancias equipara·
bles con las de las especies neotropicales; HEI-
DEMAN y HEANY 1989, ver FRANCIS 1990).
Mendon aparte merecen las aves migratorias pro.
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cedentes de las zonas templadas, que deberian
considerarse parte integral de las avifaunas de ba·
jas latitudes (STILES 1980), las cuales, durante
varies meses al afto, enriquecen sensiblemente en
diversidad y abundancia a muchas comunidades
de frugivoros de las selvas tropicales (GREEN.
BERG 1981: HOWEy DE STEVEN 1979; LECK
1972a; LEVEY 1988a; LOISELLE. 1987: MAR·
TIN 1985a; WILLIS 1980).
Como contraparte, una proporcion muy eleva·
da, tipicamente del so al 90%' de los arboles y
arbustos de estas comunidades produce frutos
con gran variedad de adaptaciones morfologicas;
de posicion (ubicaci6n en la planta), color, olor,
composici6n quimica; y fenologicas que atraen
vertebrados dispersores de semillas (ALEXAN-
DRE 1978, 1980; BAKER y col. 1983; BEEHLER
1983: CHARLES-DOMINIQUE y col. 1981: DOS
REIS y GUILLAUMET 1983; FOSTER y col.
1986; FRANKIE y col. 1974; GAUTIER-HION,
DUPLANTIER, QURIS y col. 1985; GENTRY
1982; HARTSHORN 1980; HEIDEMAN 1989;
HERRERA 1982a; HILTY 1980: HOWE y
SMALLWOOD 1982; IZHAKI y SAFRIEL 1989,
1990: JANSON 1983, 1992; JANZEN 1975;
KEAY 1957; KNIGHT y SIEGFRIED 1983; KOP·
TUR y col. 1988: LIEBERMAN 1982; LOPEZ y
RAMIREZ 1989: MACK 1990; MALAISSE 1980;
OPLER y col. 1980: PI]L 1982; PRATT y STILES
1985: PREVOST 1983: ROOSMALEN 1985ab;
SEDINGER 1990: SKUTCH 1980; STILES 1982,
1989; SUGDEN 1982; WHEELWRIGHT y JAN-
SON 1985: WILLSON y col. 1989; WILLSON y
WHELAN 1990). La cantidad de fruta producida
puede medirse adecuadamente en una escala de
toneladas por hectarea por afto (LEIGH y WIND·
SOR 1982; TERBORGH 1983).
Por ello no es sorprendente que en el campo de
la ecologia tropical se haya registrado un gran
interes en relacion con la frugivoria y su papel
comunitario en las selvas tropicales. La informa·
cion aportada por los estudios realizados en los
ultimos 15 0 20 aftos ha generado un ambiente
de gran efervescencia de ideas, habiendose ya in·
tentado el tratamiento sintetico de varies topicos
(ej., FLEMING 1979, 1982; FLEMING y col.
1987; FOSTER 1978; GILBERT 1980; HEI-
THAUS 1982: HERRERA 1985; HOWE 1984,
1989; HOWE y SMALLWOOD 1982; HOWE y
WESTLEY 1986; JANZEN 1983; JORDANO
1987a; KARASOV y LEVEY 1990; KUBIZTKI
1985: MARSHALL 1983, 1985: MARTIN 1985b;
MARTINEZ DEL RIO y KARASOV 1990;
MCKEY 1975; MOERMOND y DENSLOW 1985:
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
MORTON 1973; PIJL 1982; REGAL 1977;
SNOW 1971, 1976b, 1980, 1981; STILES 1989;
THOMAS 1984; WHEELWRIGHT y ORIANS
1982). Para resumir, puede resaltarse que ahora
se reconoce una gran importancia a las interacio-
nes entre frugivoros y plantas, pues las mismas:
a) parecen haber llevado a la aparicion y di.
versificacion de numerosos grupos de animales y
plantas (ver seccion 2);
b) modelan intensamente las autoecologias de
los organismos involucrados (ver seccion 3);
c) son factores cruciales en las comunidades
tropicales del presente, manteniendo su estructu-
ra y biodiversidad (ver seccion 4).
La revision que sigue amplia estos tres puntos,
pero, antes de abordarlos, son necesarias unas no·
tas preliminares sobre la terminologia y el cnfo-
que adoptados.
1.1.- NOTAS SOBRE TERMINOLOGIA
Y ENFOOUE
El "mutualismo· puede brevemente definirse
como interacciones de tipo +I+, +I+ I+,
+I+/ +I+, . ... entre individuos de diferentes
especies, es decir, como interacciones beneficio-
sas para todas las especies involucradas. Adicio·
nalmente, el mutualismo entre frugivoros y plan-
tas se clasifica como no simbi6tico, es decir, las
especies involucradas estan fisicamente incone-
xas, en contraste con los mutualismos simbi6ti-
cos, tales como el que ocurre entre hongos y al-
gas formadores de liquenes (BOUCHER y col.
1982).
·coevolucion" es la evolucion en dos 0 mas po-
blaciones de diferentes especies que ejercen fuer-
zas selectivas unas sobre otras, siempre y cuan-
do se cumpla que los cambios evolutivos sufridos
por una poblacion tengan a su vez efecto selecti-
ve sobre las otras poblaciones y viceversa (JAN-
ZEN 1980; SMITH 1975). "Coevolucion difusa"
se refiere al caso ampliado en el cual una, o ca·
da una, de las poblaciones de la definicion ante·
rior es reemplazada por varias poblaciones de di.
ferentes especies que ejercen una fuerza selectiva
conjunta {JANZEN 1980).
En la presente revision, el termino coevolucion
se emplea indistintamente para referirse a cual-
quiera de las dos formas de coevoluci6n recien
definidas, aunque la coevolucion difusa debe ha·
ber sido, por amplia ventaja, la mas frecuente
(HERRERA 1985; HOWE 1984; JORDANO
1987a). Alternativamente, se emplea el termino
"coadaptacion". Se dice que las especies involucra-
das en una relacion mutualista reciproca estan
3
coadaptadas en lugar de coevolucionadas cuando
dichas especies pudieran haber adquirido adapta-
ciones fortuitamente compatibles en historias evo·
lutivas separadas. Esta distincion entre coevolu-
ci6n y coadaptaci6n (OLSON 1983; TOMBACK
1983) satisface una necesidad terminologica y
contrasta con el uso de otros autores {ejemplo,
THOMPSON 1982) quienes virtualmente sinoni-
mizan ambos vocables. Tal como se emplea aqui,
coadaptacion no necesariamente excluye coevolu.
cion, pero indica la probabilidad de que un mu-
tualismo no se haya originado por coevolucion
pasada entre los mutualistas actualmente interac·
tuantes.
No obstante, es factible que muchos, probable-
mente la mayoria, de los mutualismos entre frugi-
voros y plantas de las selvas tropicales (en grado
mas marcado aquellos de amplia distribuci6n geo-
grafica y de gran antigiiedad en el tiempo geolo·
gico) tengan componentes coevolutivos importan·
tes. Este punto de vista es consono con el de VAN
VALEN {1983), aunque no tan extreme, en el sen-
tide de que la coevolucion podria abarcar la ma-
yor parte de la evolucion. Por ejemplo, los tro-
goncs (aves que se especializan en los frutos de
lauraceas) y las lauraceas (cuyos frutos son comi-
dos principalmente por trogones, al menos en la
region neotropical) posiblemente han estado aso.
ciados desde el Cretaceo (WHEELWRIGHT 1983),
por ende, pudieran compartir una larga historia
de interacciones reciprocas durante la cual se ha-
brian coadaptado mutuamente hasta el limite que
las restricciones intrinsecas a la coevoluci6n en-
tre frugivoros y plantas (HERRERA 1985; HO-
WE 1984; JORDANO 1987a; WHEELWRIGHT
y ORIANS 1982) hayan impuesto. Los ejemplos
como el de WHEELWRIGHT (sea este, en parti-
cular, valido 0 no) muy bien pudieran ser mas
comunes de lo que actualmente tiende a admitir-
se. Aun en los casos en los cuales los mutualistas
no poseen una historia comun de interacciones
selectivas reciprocas, probablemente cada uno de
ellos coevoluciono en el pasado con mutualistas
equivalentes a los actuales, de modo tal que puc-
de atribuirse a la coevolucion los patrones actual-
mente observados.
Buena parte de las revisiones sobre el tema
del mutualismo entre frugivoros y plantas ( op.
cit.) se ocupan de si ha habido o no coevolucion
y de la manera como puede haber ocurrido, o de
aspectos parciales de dicho mutualismo. En la pre-
sente revision se da por cierto que ha habido
coevolucion de algun tipo (en especial difusa) y
en algun grado (probablemente intense). Sin ocu-
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parse de la naturaleza de esta coevolucion, la
atencion se centra en su resultado en la forma
de patrones generales reconocibles en el mutua-
lismo entre frugivoros y plantas en las selvas tro·
picales. Negar la coevolucion en esta interaccion
requeriria proponer mecanismos altemos para
explicar la prevalencia de coadaptaciones entre
frugivoros y plantas, como los que siguen:
I.- Plantas y animales evolucionarian por tur·
nos. Inicialmente, una de las dos poblaciones se
adaptarian en funcion de la otra que en el interin
no experimentaria cambio evolutivo alguno cau.
sado por el proceso. Tiempo despues, se inverti·
ria la situacion: la poblacion que inicialmente ex·
perimento cambios cesaria completamente su
evolucion en funcion de la segunda poblacion,
siendo esta ultima la que se adaptaria en respues·
ta a la otra. Posteriormente, seguirian ocurrien-
do inversiones similares, de modo que aunque am.
bas poblaciones evolucionarian, nunca lo harian
al mismo tiempo. Este tipo de proceso altemante
se repetiria en muchas otras parejas de poblacio·
nes, hasta lograrse la alta incidencia de mutualls·
mos entre frugivoros y plantas que se observa en
las selvas tropicales;
II.- Inicialmente se tendrian muchas parejas
planta-animal taxonomicamente diferentes. Al
igual que en el caso anterior, en una primera eta-
pa solo una de las poblaciones de cada par se
adaptaria en funcion de la otra, que no experi·
mentaria evolucion causada por este proceso. En
una segunda etapa las parejas intercambiarian
miembros, formandose nuevas parejas, algunas
de las cuales consistirian de animales ya adapta-
dos para la interaccion con plantas y de plantas ya
adaptadas para la interaccion con animales, de mo-
do tal que las nuevas interacciones reciprocas re-
sultasen en mutualismo. Por repeticion masiva de
este proceso de intercambio, y sin que en ningun
caso (ni siquiera alternantemente, como en el ca-
so anterior) las poblaciones interactuantes evolu-
cionasen cada una en funcion de la otra, se alcan-
zaria la alta incidencia de mutualismos entre fru-
givoros y plantas en las selvas tropicales (los
procesos de este tipo han sido llamados ·espira-
les coevolutivas· por VAN VA LEN 1983; sin em-
bargo, debido a la ausencia de retroaccion selec-
tiva, simultanea o con retardo, entre parejas, bien
cabe no estar de acuerdo con este autor en consi-
derarlos coevolucion).
Ambos mecanismos lucen artificiales y extre-
madamente improbables debido a la restriccion
que imponen de no simultaneidad en la evolucion
de los miembros de los pares planta-animal, si-
tuacion que deberia mantenerse en el curso de
una casi infinita repeticion de pasos de transicion.
Notese ademas que, a pesar de todo, podria toda-
via argumentarse que los mecanismos del tipo "I"
representarian una suerte de coevolucion secuen-
cial.
Esta rev1s1on se basa exclusivamente en ejem-
plos de mutualismo en los cuales los animales
involucrados son aves o mamiferos. Tal sesgo
puede justificarse basandose en que estos verte-
brados son, por amplia ventaja, los principales
dispersores de semillas en las selvas tropicales
actuales (ej., PIJL 1982; REGAL 1977). En este
sentido, sin embargo, es de destacarse que los
peces son importantes a lo largo de los curses de
agua de la Amazonia y quizas tambien de los
rios de otras regiones tropicales (GOULDING
1980, 1985; PIJL 1982), y que algunos represen-
tantes de otros grupos zoologicos, incluyendo tor-
tugas, lagartos, ranas, hormigas y cangrejos, pue-
den, en ciertos casos, consumir frutos y dispersar
semillas (FIALHO 1990; HNATIUK 1978; HOR-
VITZ y SCHEMSKE 1986; IVERSON 1985;
O'DOWD y LAKE 1991; RICK y BOWMAN
1961; ROOSMALEN 1985ab: SILVA y col. 1989).
2.- ASPECTOS PALEOBIOLOGICOS
La frugivoria es un fenomeno de antigiiedad
considerable puesto que las primeras plantas con
fruto3 carnosos, las gimnospermas, datan del Pa·
leozoico tardio (KNOLL 1986; TIFFNEY 1986).
Estos frutos debieron ser comidos por los prime-
res reptiles y por peces (PIJL 1982). Mas tarde,
durante el Triasico y hasta el Jurasico, las gim-
nospermas llegaron a ser las plantas terrestres do-
minantes (KNOLL 1986). Ya que la dispersion de
semillas por animales es en general mas eficiente
que la dispersion abiotica (STEBBINS 1971), los
reptiles pueden haber jugado un papel importan-
te en la dominancia de estas plantas, pues en
aquellos tiempos seguramente fueron los princi-
pales agentes dispersores de sus semillas (PIJL
1982).
El marcado contraste del panorama recien ~es·
crito con el del presente; en el cual los frutos
saurocoros (o reptilofilos) son de importancia
marginal, las angiospermas son las plantas terres-
tres dominantes, y los agentes dispersores de se-
millas mas importantes son las aves y los mami·
feros; es indicacion clara de los cambios revolu·
cionarios que experimento la vida sobre el pla-
neta durante el Cretaceo y el Terciario.
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
Tales cambios fueron la gran radiacion adap-
tativa de las angiospermas (KNOLL 1986; RA-
VEN 1977}, unida a radiaciones igualmente im-
presionantes de aves y mamiferos (BRODKORB
1971; LILLEGRABEN y col. 1979; PADIAN y
CLEMENS 1985} y de varies linajes de insec-
tos avanzados (BAKER 1973; COMMON 1975;
STRONG y col. 1984). Debido a la naturaleza
fuertemente interdependiente de sus relaciones
troficas actuales, puede inferirse que ia evolucion
de estes cuatro grupos, lejos de ser fenomenos
aislados, debio ser un proceso estrechamente in-
tegrado, en el cual las interacciones mutuas ju·
garon un papel primordial.
REGAL (1977) (ver tambien RAVEN 1977) ha
cxplicado la radiacion adaptativa y dominancia
de las angiospermas como producto de su pose-
sion combinada y sinergica de sistemas de dis.
persion de polen y de semillas con vectores ani·
males, condiciones estas que no solo son las pre·
valecientes entre las angiospermas modernas, si.
no que tambien se consideran primitivas o ances-
trales dentro del grupo (FAEGRI y VAN DER
PI]L 1979; PI]L 1982; STEBBINS 1970).
El argumento de REGAL (1977) puede resu·
mirse asi: (i} la organizacion floral compleja ad.
quirida por las angiospermas, un sistema sofisti.
cado para la polinizacion por insectos, permite a
estas plantas un intercambio eficiente de gametes
entre individuos disperses; (ii) esta propiedad
gano importancia durante el Cretaceo, al apare·
cer las primeras aves frugivoras, vectores de se·
millas que por su movilidad sin precedentes per.
mitieron a las angiospermas la ocupaci6n de mi·
crohabitats disperses; (iii) las aves tambien pro·
dujeron un incremento substancial en la inciden.
cia del transporte de semillas a habitats nuevos.
Ya que las invasiones suelen iniciarse con pecos
individuos disperses, las plantas mas beneficiadas
igualmente fueron las angiospermas; (iv) estes
patrones nuevos de dispersion causaron una es.
peciacion profusa en estas plantas, que se hicie·
ron mas capaces de eludir plagas, de aprovechar
la heterogeneidad espacial y temporal del am·
biente, y de extender su distribucion. Como resul.
tado, los ecosistemas adquirieron angiospermas a
una tasa acelerada, lo cual fue llevando a una "di·
lucion" progresiva de las poblaciones de muchas
gimnospermas, las cuales, eventualmente, queda•
ron tan esparcidas que sus sistemas de poliniza.
cion por viento se tornaron riesgosos, producien.
dose su extincion y reemplazo por angiospermas;
y (v) estas tendencias se vieron afianzadas por
el desarrollo creciente y en paralelo del mutua.
5
lismo entre angiospermas y vectores de polen y
semillas, todos cada vez mas numerosos y diver-
sos (para mayor elaboracion del argumento, vet
tambien RASMUSSEN 1990, SUSSMAN 1991,
SUSSMAN y RAVEN 1978}: en particular, la adi·
cion durante el Terciario de los mamiferos frugi-
voros modernos habria constituido un comple-
mento importante de la accion de las aves (HE~
RRERA 1989 ha puesto en duda que la dispersion
de semillas por animales haya jugado, per se, al-
gun papel en la diversificacion de las angiosper·
mas; BOND 1989, y MIDGLEY y BOND 1989,
han enfatizado hipotesis alternativas para explicar
la dominancia de las angiospermas sobre las gim-
nospermas; no obstante, estes autores no han
atacado la idea central de REGAL de una sinergia
entre sistemas de dispersion de polen y de semi·
llas con vectores ani males).
Al producirse la entrada en escena de los mur·
cielagos frugivoros, lo cual pudo haber tenido lu.
gar durante el Eocene (SUSSMAN y RAVEN
1978}, o tal vez durante el Paleonceno temprano
(HILL y SMITH 1984}, el ambiente ya contenia
numerosas angiospermas dispersadas por aves.
Esto, y el heche de que, en la actualidad, las fa.
milias de plantas utilizadas por los murcielagos
tambien lo son por las aves (FLEMING 1979),
hace pensar que muchos de los frutos que los
primeros murcielagos frugivoros consumieron
cran frutos ornitofilos.
La transicion de fruto de ave a fruto de mur·
cielago puede haberse visto facilitada por las si·
militudes basicas en cuanto a sistemas de loco.
moci6n, tamafi.o y demandas metabolicas compar·
tidas por estes animales. Sin embargo, aves y
murcielagos contrastan de manera marcada en
otros aspectos, tales como disefi.o anatomico y ca-
racteristicas reproductivas y sensoriales (ejemplo
FREEMAN 1988; MOERMON y DENSLOW
1985; STILES 1978; ver tambien seccion 3.2.3}, lo
cual pudo haber establecido desde un principia a
ambos grupos como vectores de semillas cualita·
tivamente disimiles (ver CHARLES-DOMINIQUE
1986, FOSTER y col. 1986, THOMAS y col. 1988}.
Si esto es asi, la adicion de murcielagos a las fau·
nas de frugivoros del Terciario debio ofrecer al-
ternativas ecologicas nuevas para muchas plan-
tas, incidiendo positivamente sobre la diversidad
de las floras tropicales. Estas ideas reciben res·
paldo de las observaciones siguientes: (i) los mur-
cielagos dispersan hasta un tercio 0 mas de las
especies de arboles con semillas dispersada:; por
vertebrados de las selvas humedas (HART-
SHORN 1980: HUMPHREY y BONACCORSO
G Acta Bio!., Venez., 14 (4) 1993
1979), y, aunque la informacion disponible al res-
pecto es insuficiente, las proporciones correspon-
dientes a arboles pequeftos, arbustos y Hanas pa-
recen ser apreciables (ver FOSTER y col. 1986,
GENTRY 1982); (ii) usualmente dichas plantas
pertenecen a generos o especies diferentes que las
dispersadas por aves (FLEMING 1979; FLEMING
y col. 1987; GAUTIER-HION, DUPLANTIER,
OURIS y col. 1985; PALME.IRIM y col. 1989); y
(iii) las adaptaciones principales que los fruto::;
muestran en funcion de la atraccion de aves o
murcielagos no son mutuamente excluyentes, por
ende, la baja frecuencia de plant::~s con frutos
simultaneamente adaptados para la disp2:-sion por
parte de ambos grupos de vertebrados voladores
no es atribuible a impedimentos para su existen-
cia (segun Pl]L 1982. las adaptaciones principa-
les de los frutos en relacion con la dispersion pol'
murcielagos son (entre parentesis los atributos
correspondientes a los animales) : color po:::o lla-
mativo (vision de colores escasa o nula, actividad
nocturna); olor intense (buen sentido del olfato);
ubicacion externa con respecto al follaje (dificul-
tad para el desplazamiento dentro del mismo);
permanencia en la planta al madurar (acercamien-
to volando). En el caso de los frutos de semillas
dispersadas por aves, las adaptaciones son: colo-
res llamativos (vision de colores excelentes, acti-
vidad diurna); olor ausente o tenue (sentido del
olfato pobre); ubicacion interna o externa con
respecto al follaje (relativa facilidad para el des-
plazamiento dentro del mismo); permanencia en
la planta al madurar (acercamiento volando)).
Los mamiferos frugivoros no voladores confer-
man el tercer gran grupo de vertebrados frugivo-
ros modernos beneficiario de la profusion de an-
giospermas durante el Cretaceo y el Terciario. Su
tamafto, en general mayor que el de las aves y
los murcielagos, y sus sistemas de locomocion,
les permiten transportar semillas de mayor masa,
aunque a distancias mas cortas, propiedades que
los hacen los vectores de toda una categoria de
semillas grandes, producidas por arboles de la
selva primaria, que requieren dispersion dentro
de ese mismo habitat (CHARLES-DOMINIQUE y
col. 1981; DENSLOW 1980; FORGET 1991;
FOSTER 1986; FOSTER y col. 1986; FOSTER y
JANSON 1985; GAUTIER-HION, DUPLAN-
TIER, OURIS y col. 1985; SCHUPP y col. 1989;
SMYTHE 1970, 1978; ver HOWE 1989, 1990a).
Estes mamiferos pueden considerarse los equiva-
lentes ecologicos de los reptiles frugivoros extin-
tos (PIJL 1982; REGAL 1977). No obstante, la
posesion de metabolismos mas acelerados y de
sistemas nerviosos mas avanzados debieron ha-
cerlos mas confiables y refinados como- vectores
de semillas que sus predecesores (REGAL 1977),
ofrcciendo a muchas plantas la oportunidad de
diversificarse perfeccionando sistemas de disper-
sion basados (o similares a los basados) previa·
mente en reptiles.
En sintesis, la frugivoria puede haber tenido
un papel importante en la historia de la vida so-
bre cl planeta. Los sistemas de dispersion de se-
millas con vectores frugivoros parecen tener re-
lacion con la aparicion y diversificacion de nume-
rosos grupos de plantas y animales, y entre estes
ultimos hay que contar no solo a los frugivoros,
sino tambien a nectarivoros, folivoros, insectivo.
ros, carnivores, parasitos y otros que se integra-
ron al proceso y que forman parte de las comple-
jas comunidades que son las selvas tropicales.
3.- AUTOECOLOGIAS
La importancia cuantitativa que los vertebra-
des frugivoros tropicales y sus plantas asociadas
muestran como componentes de comunidades es
solo una faceta de su diversidad ecologica. Las
relaciones cvolutivas entre estes organismos, cau-
sa y producto de cambios paleobiologicos, tam-
bien se expresan dinamicamente en sus autoecolo-
gias actuales en la forma de un amplio espectro
de estrategias adaptativas. El proposito de esta
scccion es traer a coladon los aspectos mas gene-
rales de dichas estrategias destacando la interac-
cion planta-animal. Para ello, se ha organizado la
exposici6n alrededor de los tres atributos funda-
mentales que, desde el punto de vista del nexo
mutualista entre los frugivoros y las plantas dis-
persadas por estes, se le pueden reconocer a los
frutos, a saber, (a) su disponibilidad en el tiem-
po (fenologia), (b) su distribuci6n espacial. y (c)
su calidad.
3.1.- RITMOS ESTACIONALES
El gran desarrollo de la frugivoria en los tro-
picos ha sido posibilitado por la disponibilidad
de fruta a lo largo de todo el afto, lo cual a su
vez puede atribuirse tanto a la ausencia de esta-
cion invernal (en sentido estricto) como al incen-
tive representado por la permanencia de las po·
blaciones de frugivoros (FLEMING 1973a; KARR
1971; SNOW 1971). Si las interacciones con los
frugivoros fuesen el unico factor determinante
de la fenologia de las plantas, cabria esperar que,
comunitariamente y a escala anual, las mismas
 J. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
mostrasen tasas constantes de produccion de fru·
ta (MOLINARI 1984); sin embargo, por lo gene·
ral, las selvas tropicales muestran fluctuaciones
recurrentes en la fructificacion, la cual, en el ca-
so de los frutos con semillas dispersadas por aves
y mamiferos, tiende a concentrarse en un periodo
que se inicia hacia mediados de la estacion seca
(estacion seca principal si hay dos estaciones se-
cas) y que culmina dentro de la primera mitad o
primeros dos tercios de la estacion de lluvias
(ALEXANDRE 1980; BAKER y col. 1983; BUL-
LOCK y SOLIS-MAGALLANES 1990; CROAT
1975; CROME 1975ab; DAVIS 1945; DE STE·
VEN y col. 1987; DOWSETT-LEMAIRE 1985;
FOSTER 1982; FRANKIE y col. 1974; GAUTIER·
HION, DUPLANTIER, EMMONS y col. 1985;
HEIDEMAN 1989; HILTY 1980; HOPKINS y
GRAHAM 1989; JACKSON 1981; LIEBERMAN
1982; MEDWAY 1972; OPLER y col. 1980; OR-
TIZ y FOURNIER 1983; PUTZ y WINDSOR
1987; ROOSMALEN 1985b; SABATIER 1985;
SCHAlK 1986; SKUTCH 1980; TERBORG 1983;
TUGUES 1982; para excepciones, ver KOPTUR
y col. 1988, PUTZ 1979). Es probable que dicha
periodicidad obedezca a presiones selectivas en el
sentido de producir semillas cuando. siendo aun
factible que lluvias venideras contribuyan a la su·
pervivencia de las plantulas, la humedad ya pre.
sente favorece la germinacion (DAUBENMIRE
1972; GARWOO 1982, 1983). Otros factores im·
portantes que probablemente determinan tal pe.
riodicidad incluyen interdependencias de la pro-
duccion de frutos con los sistemas de polinizacion
y con la depredacion sobre semillas (FOSTER
1982; JANZEN 1978a). De esto puede concluirse
que la fenologia de los frutos en las selvas tropi·
cales es producto del compromise entre presiones
selectivas diversas, que pueden agruparse como:
(i) interacciones con los frugivoros; (ii) otros fac-
tores bioticos; y (iii) factores eli maticos. Pero,
tcomo incide la fenologia de los frutos sobre las
poblaciones de frugivoros y viceversa?
3.1.1.- REPERCUSION SOBRE LOS
FRUGIVOROS
El patron reproductive de los murcielagos fru-
givoros neotropicales ha sido objeto de varios es.
tudios (BONACCORSO 1979; BONILLA y TU·
RRIAGO 1988; CHARLES-DOMINIQUE 1991;
DINERSTEIN 1986; FLEMING; 1971; FLEMING
y co1. 1972; GRAHAM 1987; HANDLEY y col.
1991; LAVAL y FITCH 1977; MARQUEZ 1985;
MOLINARI 1984; MORENO 1981; SORIANO
7
1983; TADDEI 1976; THOMAS 1972; WILLIG
1985). RACEY (1982) y WILSON (1979), han sin·
tetizado la informacion pertinente dispersa en la
bibliografia.Todos estos estudios coinciden en se·
flalar que, comunmente, estos animales poseen un
patron reproductive del tipo denominado polies-
tria bimodal (WILSON 1973), consistente en la
produccion de dos descendientes por hembra, cada
uno en un parto distinto, durante la estacion de
cria. la cual comienza hacia el final de la estacion
seca y culmina a mediados de la lluviosa. Es inte·
resante notar que en los murcielagos frugivoros
paleotropicales (suborden Megachiroptera), que no
son parientes cercanos de sus contrapartes neotro-
picales y que en su filogenia han adquirido el ha·
bito trofico independientemente (HILL y SMITH
1984; MCNAB 1982; ver BAKER y col. 1991,
PETTIGREW 1991ab, SIMMONS y col. 1991),
dicho patron reproductive tambil~n parece ser la
regla (BARANGA 1980; GOPALAKRISHNA -y
SAPKAL 1986; MARSHALL y MCWILLIAM
1982; MUTER£ 1968; OKIA 1974ab, 1987; SAN.
DHU 1984; THOMAS y MARSHALL 1984). Tan·
to en los murcielagos frugivoros neotropicales co·
mo en los paleotropicales, la monoestria estacio-
nal, debida a la ausencia de un segundo parte
anual, caracteriza las pocas excepciones conocidas
a la poliestria bimodal (FAYENUWO y HALS·
TEAD 1974; HEIDEMAN 1988; MUTER£ 1967;
PENZHORN y RAUTENBACH 1988; WILSON
1979) La poliestria bimodal y la monoestria esta·
donal han sido unanimemente interpretadas como
mecanismos por cuyo medio las poblaciones de
murcielagos frugivoros tienden a ajustar sus de·
mandas energeticas y de nutrientes a los cambios
estacionales en la disponibilidad de fruta.
El patron reproductive de los mamiferos fru.
givoros no voladores de las selvas tropicales se
describe en varios estudios (BALDWIN y BALD-
WIN 1981; BIGGERS 1967; BOURLIERE y col.
1970; CERQUEIRA y col. 1989; CHARLES-DO.
MINI QUE 1977; CHARLES-DOMINIQUE y col.
1981; DAVIS 1945; DUNBAR 1974; FLEMING
1973b; GAUTIER-HION 1968, 1971; GEVAERTS
y UPOKI 1987; GLANZ y col. 1982; GLIWICZ
1984; GOLDIZEN y col. 1988; HARRISON 1955;
HEANY y THORINGTON 1978; JOUVENTIN
1975; JULIEN-LAFERRIERE y ATRAMENTO-
WICZ 1990; O'CONNELL 1979; OMAR y DE
VOS 1971; PETTER 1978; PHILLIPS y JONES
1968; ROOSMALEN y KLEIN 1988; RUDRAN
1978; SCHAlK y VAN NOORDWI]K 1985;
SMYTHE y col. 1982; SNOWDON y SOINI
1988; ver DIETERLEN 1989, MEDWAY 1972),
8 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
los cuales han demostrado que las poblaciones de
aguties, ardillas, ratas silvicolas, marsupiales, mu-
chos primates, y otros, crian, o tienden a hacerlo,
durante la primera mitad de la estaci6n de llu-
vias, o durante la estaci6n seca y primera mitad
de la de lluvias. Algunos de estos estudios sobre
mamiferos frugivoros no voladores indican, ade-
mas, tasas de mortalidad mayores (ver tambien
MILTON 1990) y perdida de masa corporal ha-
cia el final de la estaci6n de lluvias, tal como ca-
bria esperar en vista de la relativamente baja dis-
ponibilidad de fruta durante ese periodo.
Las poblaciones de aves muestran, ademas de
una estaci6n de cria, una estaci6n de muda del
plumaje que igualmente trae consigo demandas
metab6licas importantes. En las aves frugivoras
de las selvas tropicales, la estaci6n de cria es casi
siempre seguida, con alguna sobreposici6n tern.
poral, por la de muda, y conjuntamente ambas,
como un solo evento, tambien tienden a ubicarse
durante la estaci6n seca y primera mitad de la de
lluvias (CROME 1975ab; DAVIS 1945; DOW-
SET!' y DOWSETT-LEMAIRE 1984; FOSTER
1975; LOISELLE y BLAKE 1991; MOREAU
1937; SKUTCH 1950; SNOW 1976a, 1982: WOR-
THINGTON 1982). Como cabria esperar, este pa·
tr6n puede no evidenciarse en selvas en las cuales
la estacionalidad de las precipitaciones es excep-
cionalmente poco marcada (FOGDEN 1972; vel'
PUTZ 1979).
Si bien hay acuerdo general en cuanto a que
las fluctuaciones estacionales en la disponibilidad
de fruta, resultantes de la estacionalidad en las
precipitaciones, constituirian el factor final (o
fuerza selectiva principal) que ha determinado
los patrones de reproducci6n estacional de los
mamiferos y aves frugivoros; la naturaleza de los
factores inmediatos (o disparadores ambientales)
responsables de la puesta en marcha y sincroniza-
ci6n de cada ciclo anual sigue siendo controver-
sial. Para las aves frugivoras se ha argumentado
convincentemente (FOGDEN 1972; JONES y
WARD 1976; SNOW 1976a; WARD 1969; WOR·
THINGTON 1982) que el factor inmediato es el
mismo que el final (es decir, fluctuaciones estacio-
nales en la disponibilidad de alimento). Este tam-
bien es el caso de los murcielagos frugivoros neo-
tropicales (MOLINARI 1984). HEIDEMAN (1988)
logr6 descartar a las lluvias como factor inmedia-
to para una especie de murcielago frugivoro pa-
leotropical. SCHAlK y VAN NOORDWI]K (1985)
concluyeron que la disponibilidad de alimento e~
el factor inmediato para un primate frugivoro de
Asia tropical. El papel del fotopericdo como fac-
tor inmediato ha sido demostrado experimental-
mente para varios lemures de Madagascar (PE-
TTER 1978). En el caso de los mamiferos frugi.
voros epigeos. GLANZ y col. (1982) propusieron,
aunque con evidencias menos s6lidas. que las llu-
vias serian el factor inmediato.
EJ cese de la actividad de cria no es la (:mica
estrategia tendiente a permitir a los frugivoros a
la escasez estacional de fruta. Otras estrategias
en tal sentido incluyen: (i) subsistir a base de re-
servas de grasa y proteina corporales (muy rara.
mente por medio de invernaci6n, ver PETTER
1978), o de alimento (especialmente semillas en-
terradas), ·ahorradas· durante la estaci6n favora-
ble previa (EMMONS 1980; GOLDIZEN y col.
1988; LOISELLE y BLAKE 1991; MCNAB 1976;
PETTER 1978; SMYTHE 1978. 1986, 1989; SMY-
THE y col. 1982; ver MORRIS 1962); ii) subsis-
tir a base de alimentos alternatives, tales como
fruta inmadura o fruta no incluida habitualmen-
te en la dieta, nectar, polen, tallos, follaje, goma
vegetal, e invertebrados (ATRAMENTOWICZ
1982, 1988; FEER 1989: FOSTER 1977; GAR-
BER 1988, en prensa; GUILLOTIN 1982; HEI·
THAUS y col. 1975; JANSON y col. 1981; LEIG-
TON y LEIGHTON 1983; MACKINNON 1974:
OATES 1987; ROBINSON y JANSON 1987; RO-
BINSON y col. 1987; ROOSMALEN 1985b; SMY·
THE 1986; SMYTHE y col. 1982; STEINER 1981;
TERBORGH 1983); (iii) invertir mas tiempo en
la busqueda de alimento (LECK 1972b; MAC-
KINNON 1974; ROOSMALEN 1985b; TER-
BORGH 1983) (iv) modificar (a menudo expan-
diendola) su area de vagabundeo para incremen-
tar la probabilidad de encontrar fruta (FLEMING
y HEITIIAUS 1986; LEIGHTON y LEIGHTON
1983; MOLINARI 1984; ROOSMALEN 1985b;
TERBORGH 1983); (v) emigrar a otras localicia-
des en las cuales la fruta es mas abundante para
el memento (FOGDEN 1972; LEIGHTON y
LEIGHTON 1983; LOISELLE y BLAKE 1991;
MACKINNON 1974; MARSHALL y MCWI-
LLIAM 1982; MORTON 1977; NELSON 1965;
THOMAS 1983; WHEELWRIGHT 1983; WOR-
THINGTON 1982); y (vi) en el caso de especies
gregarias, escindir las asociaciones de individuos
para formar asociaciones mas pequefias, por en-
de, con necesidades grupales de alimentos meno-
res (ROOSMALEN 1985b: SYMINGTON 1990;
WRANGHAM 1977). Puede imaginarse que si
estas variadas estrategias, que dan flexibilidad a
la respuesta de los frugivoros a la fructificaci6n
estacional (impuesta a las plantas por fuerzas se-
lectivas ajenas a la interacci6n con los frugivo-
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
ros), no fuesen posibles, el numero de especies de
plantas que podrian estar coadaptadas con estos
animales seria considerablemente mas bajo, y vi~
ceversa. En consecuencia, las selvas tropicales se-
rian diferentes de las que conocemos, albergando
una biodiversidad menor.
3.1.2.- REPERCUSION SOBRE LA
FENOLOGIA DE LOS FRUTOS
SNOW (1965) planteo el problema a nivel in-
terespecifico. Este autor estudio la fenologia de
18 especies de Miconia (Melastomataceae) que
coexisten en Arima (Trinidad), encontrando que
las mismas muestran estaciones de fructificacion
de corta duracion y desfasadas de manera tal
que conjuntamente producen frutos durante to-
do el afto, favoreciendo asi la permanencia de las
poblaciones de aves frugivoras que los consumen
y, segun postulo SNOW, al mismo tiempo redu-
ciendo por medio de este desfasaje la competencia
interespecifica por los servicios que como disperse-
res de semillas ofrecen dichas aves. SNOW consi·
dero y desestimo la intervencion causal de facto-
res ecoclimaticos y edaficos, y por ello atribuyo el
patron a coadaptaciones entre las plantas en fun-
cion de la posesion de un complejo comun de dis-
persores de semillas. Tal como lo seftala HEI-
THAUS (1982), este tipo de patron referido tanto
a casos de fructificacion como de floracion, se ha
convertido en un "cliche" de los estudios fenolo·
gicos tropicales. Entre los ejemplos de fructifica·
cion pueden citarse los de CRUZ (1981), DAVI-
DAR (1983a), FLEMING (1985), HEITHAUS ':Y
col. (1975), HILTY (1981), LEIGHTON y LEIGH·
TON (1983), MARINHO-FILHO (1991), REN.
NER (ver KUBITZKI 1985) y SMYTHE (1970)
(un interesante contraejemplo: fructificacion sin·
cronica en cinco de seis especies simpatricas de
Miconia; SKUTCH 1988). La interpretacion que
se ha dado a los ejemplos como estos, atribuyen·
do la fructificacion (o floracion) secuencial a coa-
daptaciones entre las plantas, ha sido criticada
por no haberse demostrado de antemano que ta·
les secuencias desfasadas no obedecen al azar,
como podria ser el caso de comunidades inicial-
mente desorganizadas compuestas por especies
procedentes de diversos habitats (FLEMING y
PARTRIDGE 1984; GLEESON 1981; POOLE y
RATHCKE 1979; WHEELWRIGHT 1985b). No
obstante, tal demostracion puede ser dificil, pues
el hecho de que una secuencia de fructificacion
sea estadisticamente indistinguible de otra a1 azar
no permite descartar la hipotesis de la divergen·
9
cia temporal debida a competencia interespe·
cifica por vectores de semillas (WHEELWRIGHT
1985b). Por ende, siempre podra argumentarse
que este tipo de divergencia esta reduciendo tal
competencia (FLEMING 1985; WHEELWRIGHt
1985b).
Si bien el patron descrito por SNOW (1965) ha
recibido considerable atencion, sus posibles alter-
nativas han sido virtualmente ignoradas. En rea.
lidad, el mismo es el primero de cuatro patrones
extremes posibles (MOLINARI 1984). Si se reco·
noce que los frugivoros consumen los frutos de
plantas que muestran (a) fructificacion delimita-
da a periodos discretos, o (b) fructificacion per·
manente, puede imaginarse que los ciclos anuales
de consume de alimento de dichos animales han
de fluctuar entre: (I) dominancia continua (de fru-
tos en la dieta) de plantas periodicas con estacio-
nes de fructifir.acion desfasadas, es decir, el pa.
tron de SNOW (1965); (II) dominancia continua
de plantas permanentes; (III) codominancia con·
tinua de plantas de ambos grupos; y (IV) domi-
nancia alternante de plantas de ambos grupos.
Sobre la base de la informacion disponible acerca
de las frecuencias de fructificacion periodica ':}
permanente en plantas ocupantes de diversos
tipos de ambiente (ej., BLAKE y LOISELLE 1991;
CROAT 1975; DENSLOW 1980; FRANKIE y col.
1974; HARTSHORN 1980; KOPTUR y col.
1988; LEVEY 1988b, 1990; LIEBERMAN 1982;
MCDIARMID y col. 1977; OPLER y col. 1980;
PUTZ 1979; RAMIREZ y col. 1988; SABATIER
1985; SMYTHE 1970; VAZQUEZ-YANES 1980),
puede postularse que (con respecto al mismo pa-
tron en diferentes sitios) estos patrones estarian co-
rrelacionados con las etapas serales (especial-
mente con la dicotomia claro grande-clare peque-
fto de selva) y con la sequedad de las selvas en las
que los frugivoros se desenvuelven. Las correla·
ciones positivas esperadas serian: el patron ·r
con etapas serales tardias (y claros pequeftos) ':}
selvas secas; el patron •II" con etapas serales
tempranas (y claros grandes) y selvas humedas;
el patron "III" con situaciones intermedias; y el
patron "IV" con frugivoros que estacionalmente
cambian de habitat (ver THOMAS 1991). Estas
correlaciones reflejarian variaciones espacial y
ecologicamente ordenadas en el balance entre
diferentes fuerzas selectivas, las cuales incluyen
interacciones con los frugivoros y competencia in·
ter e intraespecifica entre plantas, que determi·
nan la fenologia de las plantas (MOLINARI
1984). Como fue seftalado, los ejemplos publica-
des (op. cit.) del patron I son relativamente abun-
10 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
dantes. MOLINARI (1984) ha suministrado ejem-
plos de los patrones II y IV. Los ejemplos de
VAZQUEZ-YANES y sus colegas (OROZCO-SE·
GOVIA y col. 1985; VAZQUEZ-YANES y col.
1975) parecen ajustarse al patron IV.
El enfoque intraespecifico ha side explorado
por HOWE y ESTABROOK (1977) por medic de
dos modelos inspirados en las ideas de MCKEY
{1975) y SNOW {1971). En el primero de estes
(modelo I), se establece seleccion estabilizante ha-
cia una tasa optima de produccion de frutos en
plantas asociadas con un conjunto limitado de
dispersores especializados. Un individuo que pro-
duzca a una tasa suboptima sufrira seleccion en
contra, pues no atraera a sus dispersores, que pre-
feriran visitar otros individuos con especificos que
compensen mejor (o al menos compensen) por el
viaje. Un individuo que lo haga a una tasa super-
optima tambien sufrira seleccion en contra, pues
(a) parte de los frutos no seran consumidos, (b)
los frugivoros especializados quedaran saciados al
visitarlo y no se desplazaran en busqueda de ali-
mento a plantas conespecificas, reduciendo asi la
probabilidad de que las semillas sean dispersa.
das a los habitats normalmente ocupados por ta.
les plantas, y I o (c) atraera frugivoros oportunis-
tas que no son sus dispersores apropiados. Estas
plantas tenderan a mantener la tasa optima de
produccion de frutos por periodos prolongados,
constituyendose en un recurso predecible y segu·
ro para sus frugivoros especializados. En el se-
gundo (modelo II), se esta blece seleccion direc·
donal hacia una tasa maxima de produccion de
frutos en plantas con vectores de semillas oportu.
nistas no mayormente especializados en su uso.
Esto significa que las poblaciones de vectores po.
tenciales seran diversas y en conjunto de gran
densidad, y que las plantas individuales tendran,
a mayor produccion de frutos, mayor exito en
atraerlos, dispersando asi mas semillas (aunque
cada una con probabilidad de supervivencia mu:Y
baja). Por lo tanto, estas plantas tenderan a mos·
trar picos, breves en el tiempo, de produccion su·
perabundante de frutos. HOWE. y otros autores
(DAVIDAR y MORTON 1986; DENSLOW 1987:
GARBER 1986; HOWE 1980, 1981, 1982, 1983;
HOWEy DE STEVEN 1979; HOWEy VANDE
KERCKHOVE 1979, 1980, 1981; FLEMING 1981:
MANASSE y HOWE 1983; MOORE y WILLSON
1982; MURRAY 1987: SARGENT 1990) han
puesto a prueba las hipotesis de ambos modelos,
con resultados generalmente acordes con lo espe·
rado. Los desacuerdos obedecen a tres tipos de
causa: (a) inconformidad con supuestos cuestio·
nables y prescindibles de los modelos, tales como
el de ·oportunismo• atribuido a ciertas aves fru-
givoras (ej., GREENBERG 1981; ver HERRERA
y JORDANO 1981, HOWE. 1981, 1982, seccion
3.2); (b) plantas que siguen estrategias interme-
dias (o mixtas) entre las de los dos modelos (FOS·
TER y MCDIARMID 1983); y (c) la interven-
cion de otras variables ecologicas que, en ciertas
situaciones, pueden tener mayor influencia sobre
los frugivoros o sobre las plantas (AUGUST 1981;
FOSTER 1990; HOWE 1979, 1983; HOWE ":J
VANDE KERCKHOVE 1980; JORDANO 1987b:
MANASSE y HOWE 1983; MCDIARMID y col.
1977; MURRAY 1987).
En relacion con el aporte de HOWE. y ESTA·
BROOK (1977), es pertinente anadir varies co·
mentarios y extensiones, tal como sigue:
i) HOWE y ESTABROOK han calificado al
primero de sus modelos como de ·alta inversion·
y al segundo como de ·baja inversion", lo cual
alude, respectivamente, a la dicotomia entre fru-
tos de alta y baja calidad del esquema de MCKEY
(1975) y SNOW {1971) de aves frugivoras espe-
cializadas y oportunistas. Sin embargo, el concep·
to de oportunismo de estes autores es cuestiona·
ble (seccion 3.2) y, ademas, los terminos ·alta in·
version" y ·baja inversion· pueden generar con-
fusion, pues es dudoso que producir pequenas co-
sechas de frutos de ·alta calidad" (es decir, de
alta inversion) represente para las plantas un gas-
to mayor que producir grandes cosechas de fru·
tos de ·baja calidad" (es decir, de baja inversion):
lo contrario puede ser igualmente probable. Por
estas razones, y porque los modelos pueden ser
validos sin hacer mendon de tal distincion (es in·
duda ble que las cosechas de las plantas pueden
sufrir tanto seleccion estabilizante como direccio·
nal en funcion de la amplitud del conjunto de dis-
persores con el que esten asociadas), es recomen-
dable ignorar las calificaciones de alta y baja in-
version sensu HOWE y ESTABROOK.
ii) tal como lo predicen los modelos, las plantas
con grandes cosechas individuales atraen mayor
variedad de frugivoros, en general menos espe·
cializados (en el sentido estricto de selectivos en
favor de los frutos de dichas plantas), que las que
ofrecen pequenas cosechas (ej., BONACCORSO y
col. 1980; BREITSWISCH 1983; COATES-ES·
TRADA y ESTRADA 1986; CRUZ 1981; FLE·
MING 1981, 1985; FLEMING y col. 1985; FOS-
TER 1990; HOWE 1980, 1982; HOWEy VANDE
KF.RCKHOVE 1979; JORDANO 1983; LAM-
BERT 1989; MCCLURE 1966; MURRAY 1987;
PRATT 1984; SKUTCH 1988). No obstante, aun
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
los frutos de plantas con grandes cosechas indi-
viduales pueden poseer caracteristicas morfologi-
cas y bioquimicas que restringen considerable·
mente la variedad de frugivoros que pueden con-
sumirlos (ej., JANZEN 1978b; MILTON y col.
1982; MOLINARI 1984). Si los individuos de po.
blaciones con este tipo de cosecha fructifican asin-
cronicamente de modo que sus frutos est{m dispo-
nibles permanentemente (el caso de Ficus; JAN-
ZEN 1979, MILTON y col. 1982), o si lo hacen
sincronicamente pero otras especies de plantas
que producen frutos similares fructifican el resto
del aiio (ej., las Miconia de Trinidad; SNOW
1965), entonces es muy probable que estas plan-
tas, en contraposicion con lo predicho por el se-
gundo modele, tambien est{m asociadas con fru-
givoros altamente especializados en su uso, pues
lo fundamental para que haya especializacion no
es ni el tamano de las cosechas ni la calidad de
los frutos, sino la disponibilidad permanente
(MOLINARI 1984). Incluso existen cases particu·
lares coincidentes con el segundo modele en los
cuales hay especializacion sin permanencia en la
oferta de frutos: tales son los de las plantas que
muestran estrategias de saciar depredadores por
medic de cosechas masivas y sincronicas, asocia·
das con aguties (Dasyproctidae), los cuales al
mismo tiempo son sus dispersores especializados
y sus depredadores de semillas (DUBOST 1988;
FORGET 1990, 1991; SMYTHE 1970, 1978, 1986,
1989; ver JACKSON 1981, MORRIS 1962, MU-
RIE 1977, SORK 1987). Los aguties pueden con.
sumir solo una fraccion pequeiia de cada cosecha,
y, teniendo que sobrevivir durante periodos pro·
longados entre las fructificaciones. entierran mu·
chas de las semillas que no comen para consumir·
las cuando haya escasez. La dispersion se logra
debido a que no todas las semillas enterradas son
posteriormente recuperadas (en estes casos, la de·
predacion sobre parte de las semillas es, para la
planta, el coste de la dispersion; JANZEN 1971);
iii) los modelos, tal como los plantean HOWE
y ESTABROOK, concebiblemente representan al.
ternativas solo para plantas que exceden cierto
presupuesto energetico a su disposicion. Para
plantas pequeiias, plantas del sotobosque u otras
con presupuestos de energia muy limitados, el
ajuste a un modele que represente una verdade.
ra alta inversion puede ser dificil, 0 la maxima
cosecha individual posible puede no ser lo sufi-
cientemente grande como para surtir los efectos
predichos segun el segundo modele (MOLINARI
1984; MURRAY 1987). En ejemplos como estos,
las plantas pueden, no obstante, mostrar patrones
11
de fructificacion reminiscentes del segundo mode-
le. Hay dos cases posibles: uno de ellos corres-
ponde a plantas pequeiias y aisladas de conespe-
cificas, las cuales, en ambientes estructuralmente
tan complejos como son las selvas tropicales, po-
drian pas;ar desapercibidas a los frugivoros aim
ofreciendo su maxima cosecha; el otro correspon-
de a plantas que comparten el mismo tipo de par-
che de habitat. En el primer caso, cabria esperar
scleccion direccional bacia tasas maximas de pro·
duccion de frutos con fructificacion estacional y
sincronica entre individuos, lo cual tendria la
ventaja para las plantas de favorecer la forma·
cion de imagene::; de busqueda en los frugivoros
(MOLINARI 1984; MURRAY 1987: SARGENT
1990). En el segundo caso, que se corresponderia
con la "trait group selection" de WILSON (1980)
y la "patch selection" de VAN VALEN (1980,
1983), la cosecha conjunta de las plantas (las cua·
les pueden ser de especies diferentes, si poseen
los mismos dispersores) que comparten el parche
de habitat podria sufrir seleccion para ajustarse,
tal como lo haria la cosecha de un arbol indivi-
dual, a uno de los modelos de HOWE y ESTA-
BROOK; es decir, en este caso, la competencia
seria entre grupos de individuos ocupantes de
parches distintos, en lugar de directamente entre
individuos aislados (MOLINARI 1984; ver SAR·
GENT 1990);
iv) BAWA (1980) y GIVNISH (1980), notando
que en las selvas tropicales el dioicismo es muy
frecuente y que una fraccion desproporcionada
de las angiospermas dioicas tiene frutos adapta·
dos para la dispersion de semillas por vertebra·
dos, han postulado que, entre estas plantas, dicho
sistema reproductive habria a menudo evolucio-
nado en respuesta a competencia intraespedfica
por frugivoros dispersores de semillas (que pre-
feririan plantas con mayores cosechas de frutos).
El mecanisme propuesto consiste en un incremen-
to en la inversion materna (es decir, en frutos y
semillas) de las plantas, via un decremento en la
inversion paterna (es decir, en flores y polen), que
maximizaria el tamano de la cosecha en situa-
ciones en las cuales el presupuesto de recursos
disponibles para la reproduccion (es decir, pro-
duccion de flores, polen, frutos y semillas) es li·
mitante. Estas ideas han sido debatidas (BAW A
1982: HERRERA 1982bc; THOMSON y BA·
RRET 1981).
12 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
3.2.- ESTRATEGIAS DE BUSQUEDA Y
CONSUMO DE ALIMENTO
DE LOS FRUGIVOROS
Como se dijo, desde el punto de vista del mu-
tualismo entre frugivoros y plantas, los frutos
poseen tres a tributes fundamentales: (a) disponi-
bilidad temporal; (b) distribucion espacial, y (c)
calidad. Recicfm se considero la disponibilidad
temporal aisladamente en relacion con los rit-
mos estacionales de animales y plantas. La esca-
la era de meses. Al adentrarse en el tema de las
estrategias de busqueda y consume de alimento
(EBCAs) de los frugivoros, la escala relevante es
de horas o dias, y, si es que se desea una explica-
cion de validez general, es necesario considerar
toda la gama de combinaciones posibles que pue·
dan resultar de la variabilidad en cada uno de
los tres atributos mencionados de los frutos. Pero,
la variabilidad temporal entre plantas en sus ta-
sas de fructificacion genera patrones espaciales
cambiantes en mayor o menor grado,es decir, ge-
nera patrones espaciotemporales en la disponibi·
lidad de los frutos. En consecuencia, es conve-
niente y satisfactorio resumir los tres atributos
fundamentales de los frutos en dos: (a) disponi·
bilidad espaciotemporal, y (b) calidad.
Curiosamente. los dos tratamientos mas com·
pletos sobre el tema de las EBCAs de los frugivo.
ros, que son el de las aves (HOWE y ESTA-
BROOK 1977; MCKEY 1975: SNOW 1971, 1981)
y el de los murcielagos (FLEMING 1982; FLE-
MING y col. 1977), se basan, el primero en el
factor calidad. v el segundo solo en el factor es·
paciotemporal. Aparentemente, la causa de esto
se encuentra en que los investigadores siempre se
han centrado en aves o en murcielaqos, nunca en
ambos, y en que hay diferencias entre los conjun·
tos de frutos asociados con ambos grupos taxo-
nomicos. Seguidamente. se revisan estes y otros
tratamientos.
3.2.1.- CAUDAD DE LOS FRUTOS:
ESQUEMA DE LAS AVES
Durante los ultimos 15 o 20 anos ha prevaleci-
do entre los ornitologos la influyente idea de que
las aves frugivoras se ubican a lo largo de un gra-
diente desde especialistas hasta oportunistas en
funcion de la calidad de los frutos que consumen
(HOWE y ESTABROOK 1977; MCKEY 1975;
SNOW 1871, 1981). Los frugivoros especializa·
dos serian los que se alimentan casi exclusiva·
mente de fruta, especialmente de frutos rices en
proteina y lipidos (y en consecuencia de alta ca-
lidad) que representan una dieta completa. Los
frugivoros "oportunistas" o "no especializados•
serian los que se alimentan de frutos poco nutri·
tivos (en consecuencia de baja calidad) aunque
rices en carbohidratos, por lo cual representan so·
lo una fuente de energia para el "oportunista", el
cual obtiene la proteina que necesita consumien·
do regularmente insectos. En general, los frutos
asociados con los frugivoros especializados son
de arboles de la selva primaria y se producen en
cantidades limitadas durante periodos prolonga·
dos. Tipicamente, dichos frutos son drupas o ari.
los y contienen pocas semillas relativamente gran·
des cuyas reservas permiten a las plantulas com·
pletar una primera etapa de su crecimiento a pe-
sar de que la luminosidad es escasa en el suelo
del sotobosque. Estas grandes semillas estan re·
cubiertas de un pericarpio fino muy nutritive, el
cual, como se dijo, tenderia a suministrar una die-
ta nutricionalmente balanceada al frugivoro es·
pecializado. Este por su parte proveeria a la plan·
ta servicios de dispersion de "alta calidad", es
decir, seria un visitante consuetudinario, capaz de
manipular y transportar frutos relativamente pe·
sados y que, sin maltratar las semillas, las depo•
sitaria a cierta distancia de la planta y con fre-
cuencia en sitios adecuados para la germinacion
y el establecimiento de las plantulas. La morfolo·
gia particular de estes frutos implica que, para
poder extraer el pericarpio, el ave debe deglutir
el fruto entero tras lo cual regurgita la semilla
limpia e intacta. Estes frutos no son consumidos
por los "oportunistas" porque (a) debido a su ta·
mano, o a impedimentos estructurales, no pueden
ser tragados por los mismos, (b) son de colores
menos llamativos que otros frutos ornitofilos (lo
cual no es un problema para el frugivoro especia·
lizado, que esta familiarizado con el recurso), (c)
su fenologia (modele I: HOWE y ESTABROOK
1977) no favorece la visita de estes animales, (d)
estan sujetos firmemente a la planta y solo el fru·
givoro especializado, que es de gran tamano, pue-
de desprenderlos, (e) su contenido de nutrientes
no resulta particularmente atractivo (el "opor-
tunista" los obtiene en abundancia de otras fuen·
tes, tales como insectos), y I o (f) su pulp a es ve-
nenosa (en cuyo caso el frugivoro especializado
dispone de la maquinaria metabolica para desto-
xificarla). Por su parte, los frutos asociados con
los "oportunistas" suelen ser de arbustos o arbo-
litos colonizadores de bordes y claros de selva,
cuya estrategia de fructificacion incluye la pro.
duccion de cosechas grandes durante periodos cor-
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
tos. Tipicamente, dichos frutos son pequefios, su·
culentos, y de semillas numerosas. Aunque son
una fuente rapida y abundante de energia, su va-
lor nutritive, en general escaso, limitaria su con-
sumo habitual par los frugivoros especializados;
pero, su coloracion llamativa y lo grande de sus
cosechas los hacen muy conspicuos para los
"oportunistas", los cuales proveerian a las plantas
servicios de dispersion abundantes aunque de "ba·
ja calidad" (BEEHLER 1983; DIAMOND 1986;
FOSTER y MCDIARMID 1983; HOWE 1977,
1982, 1983; HOWEy ESTARBROOK 1977; HO~
WE y VANDE KERCKHOVE 1979, 1980; MCKEY
1975; SNOW 1971, 1981, 1982) (en relacion con
la toxicidad de los frutos, ver tambi€m HERRERA
1982a, IZHAKI y SAFRIEL 1989, 1990, JANZEN
1978b, MACK 1990, SEDINGER 1990).
Los supuestos en los que se basa esta dicoto~
mia, incluso su mera existencia, se han cuestio~
nado en los ultimos afios. Si bien no cabe duda
de que, conforme con la misma, las aves del pe~
quefio grupo categorizado como frugivoros espe~
cializados reciben justamente este calificativo, al
menos porque sus dietas consisten mayormente
de fruta (WHEELWRIGHT y col. 1984; WHEEL·
WRIGHT y ORIANS 1982); dichas aves son muy
heterogeneas en morfologia y en tecnicas de selec-
cion, captura y manipulaci6n de frutos (BEEHLER
1983; FOSTER 1987; LEVEY 1987; LEVEY y col.
1984; MOERMOND 1983; MOERMOND y
DENSLOW 1983, 1985; PRATT y STILES 1985;
SANTANA y MILLIGAN 1984; SNOW 1982;
WHEELWRIGHT 1983, 1991; WEELWRIGHT y
col. 1984; WORTHINGTON 1989); y consumen
mayor variedad de frutos que los "oportunistas-,
en clara ajuste con lo esperado considerando que
los frugivoros especializados son de mayor tama·
flo y abertura de pica, lo cual, al mismo tiempo
que permite la ingestion de frutos grandes, no
impide el de frutos pequefios (WHEELWRIGHT
1985a, 1991). El heche de que a mayor variedad
de frutos consumidos mayor es la probabilidad
de que la dieta de un frugivoro sea nutricional·
mente completa (FLEMING 1982) puede contri.
buir a explicar como estes frugivoros logran sub.
sistir a base de dietas casi enteramente constitui·
das par fruta, explicacion necesaria si se toma en
cuenta que sus frutos asociadas, contrariamente
a la expectativa basada en la dicotomia especia·
listas-"oportunistas", podrian no diferir dramati·
camente en calidad nutritiva de los asociado:~
con los "oportunistas" (FROST 1980; WHEEL-
WRIGHT 1985a).
13
Sin embargo, las objeciones mas serias a la di.
cotomia en cuestion se basan en su supuesto de
frugivoria oportunista en aquellas aves que tam·
bien consumen insectos, aun cuando la proper·
cion de fruta en sus dietas sea elevada (MCKEY
1975; SNOW 1981). MOERMOND y DENSLOW
(1985) han seflalado que entre estes "oportunis·
tas" se encuentran numerosas especies con mar·
cadas especializaciones morfologicas y conductua.
les hacia la frugivoria. Por su parte, WHEEL.
WRIGHT y ORIANS {1982) han cuestionado la
nocion de que la calidad de los servicios de dis~
persion que ofrecen estas aves sea inferior que
la de los frugivoros especializados (sensu MCKEY
1975, y SNOW 1971, 1981). De heche, lo contra·
rio puede ser cierto: estes ultimos generalmente
pasan mas tiempo en 0 cerca de los arboles en los
cuales se alimentan, depositando fracciones mucho
mayores de las semillas ingeridas en las inmedia-
ciones de las plantas parentales que los "oportunis~
tas" (HOWE y col. 1985; LEVEY 1987; PRATT
1984; PRATT y STILES 1983; WHEELWRIGHT
1983, 1985a; ver WHEELWRIGHT 1991). A lo su~
mo, la alta calidad de la dispersion de semillas par
los frugivoros especializados de MCKEY y SNOW
estaria en su capacidad de transportar semillas
relativamente grandes (WHEELWRIGHT 1983,
1985a, 1991). En realidad, la dicotomia que
MCKEY y SNOW habrian identificado no seria
una entre especialistas y "oportunistas", sino en•
tre aves frugivoras grandes y pequefias que se ali·
mentan de frutos con semillas de tamafios con.
trastantes (MOERMOND y DENSLOW 1985;
WHEELWRIGHT 1985a) perteneciente a plantas
con formas de vida y estrategias de establecimien.
to diferentes (FOSTER 1986; FOSTER y JAN~
SON 1985; ROCKWOOD 1985). La categoria
"oportunistas" en realidad seria mixta, incluyen·
do tanto verdaderos oportunistas, como especia·
listas que complementan sus dietas con insectos
(MOERMOND y DENSLOW 1985; MOLINARI
1984). Entonces, icual seria la importancia que
tiene la calidad de los frutos para los frugivoros?
Es necesario notar que, en realidad, tiene poco
sentido intentar ordenar los frutos en un gradien.
te de calidad, de pear a mejor, basandose solo en
su contenido total de proteina. Cada fruto posee
ciertas propiedades nutritivas definidas par los
tipos de aminoacidos, vitaminas y minerales que
contiene. Estas propiedades tienen un valor rela.
tivo, es decir, pueden, en menor o mayor grade,
contribuir a una dieta balanceada, en funcion del
tipo y cantidad de nutrientes presentes en otros
frutos incluidos par el frugivoro en su dieta. Si
14 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
los frutos de una dieta son complementarios entre
si, de modo tal que el animal obtiene toda la va·
riedad y cantidad de nutrientes que requiere, no
necesitara comer tam bi€m insectos (HERBST 1986;
MOLINARI 1984). La variable relevante no es,
por ende, la calidad de los frutos individuales,
sino la calidad conjunta de todo cl componente
fruta de la dieta. Esto lleva a una interesante pre-
diccion: si, a menor diversidad de frutos consu-
midos menor es la probabilidad de que la frac·
cion frugivora de una dieta sea nutricionalmente
completa, cabria entonces esperar que, en general,
el mayor grado de selectividad o especializacion
en el consume de los frutos de pocas especies de
plantas lo exhiban los frugivoros que complemen.
tan sus dietas con insectos (MOLINARI 1984).
En otras palabras, el consume de insectos puede
Uegar a constituir un componente importante de
una estrategia frugivora altamente especializada,
contrariamente a lo propuesto por HOWE y ES-
TABROOK (1977), MCKEY (1975) y SNOW
(1981). Un posible ejemplo es el de Carollia bre-
vicauda: en ciertas localidades este murcielago
muestra una dieta casi constante durante todo el
afio, con una fraccion frugivora dominada hasta
en un 90% por los frutos de dos o tres especies
de plantas colonizadoras de claros grandes de
selva, y con una fraccion de insectos siempre cer-
cana al 25% de la dieta total (MOLINARI 1984).
Segun el esquema de MCKEY (1975) y SNOW
(1971, 1981), este murcielago seria un frugivoro
"oportunista ", lo cual entra en contradiccion con
los siguientes hechos: (i) su dieta se basa mayor·
mente en fruta durante todo el afio (ii) esa fruta
proviene casi toda de unas pocas especies de plan-
tas ecologicamente similares entre si y que pare.
cen depender principalmente de C. brevicauda
para la dispersion de sus semillas; (iii) las estra.
tegias de fructificacion de dichas plantas consti-
tuyen ejemplos extremes del patron asociado por
HOWE y ESTABROOK (1977) con los frugivo-
ros especializados; y (iv) C. brevicauda no mal-
trata las semillas y parece poseer otras caracteris·
ticas de un buen disperser (MOLINARI 1984).
HOWEy SMALLWOOD (1982) concluyeron su
revision sobre el tema de la dispersion de semi-
Has escribiendo (traducido): "en algun lugar po.
dria haber un ave que come solo un fruto". A
esto podria agregarse que, probablemente, dicha
ave tambien comeni un insecto.
3.2.2.- DISPONIBILIDAD ESPACIO-
TEMPORAL DE LOS FRUTOS:
ESQUEMA DE LOS MURCIELAGOS
Hace casi dos decadas, los estudios pioneros de
FLEMING y sus colegas (FLEMING 1981; FLE-
MING y col. 1972, 1977; HE1THAUS y FLE·
MING 1978; HEITHAUS y col. 1975) establecie·
ron que las EBCAs de los murcielagos frugivoros
responden a la variabilidad espaciotemporal en la
disponibilidad de sus recursos (frutos): en el case
de los frutos de menor variabilidad espaciotempo·
ral (plantas comunes, en general arbustos y arbo-
les pequefios; pecos frutos/ dial planta durante
varies meses; por ende, grades relativamente al-
tos de continuidad en el espacio y el tiempo) los
murcielagos que los consumen serian de habitos
sedentarios, es decir, buscarian el alimento siem·
pre dentro del mismo sector de su habitat, por
ello tendiendo a movilizarse a lo largo de rutas
regula res; mientras que en el case de los de rna·
yor variabilidad espaciotemporal (plantas raras,
en general arboles; muchos frutos/dia/planta
durante pecos dias; por ende, grades relativamen-
te bajos de continuidad en el espacio y el tiempo)
serian de habitos nomadas, es decir, buscarian el
alimento inter~ambiando muy a menudo el sector
utilizado de su habitat, por ello movilizfmdose a
lo largo de rutas irregulares. FLEMING (1982)
intento ofrecer una version mas elaborada de es-
tas ideas. Este autor predijo para cuatro ambien-
tes idealizados, resultantes de la combinacion de
dos estados extremes de variabilidad (baja y al-
ta) en dos componentes (espacial y temporal), el
comportamiento de cuatro aspectos que conside·
r6 fundamentales en las EBCAs de estes animales,
a saber: (i) dieta especializada en oposici6n de
generalizada; (ii) busqueda a lo largo de rutas re·
gulares en oposicion de irregulares; (iii) busqueda
solitaria en oposicion de grupal y (iv) estado de
alerta (hacia el alimento) y conmutacion (movi·
miento hacia el sector donde se espera encontrar·
lo) simultaneos en oposicion de separados. FLE-
MING (1982) postul6 que en los ambientes de
baja variabilidad temporal (BVT) se favorecerian
(a) dieta especializada, con busqueda a lo largo de
rutas regula res; mientras que en los de baja va-
riabilidad espacial (BVE) ello sucederia con (b) la
busqueda solitaria, con alerta y conmutaci6n si·
multaneos. Contrariamente,en los de alta varia·
bilidad temporal (AVT) se favorecerian (c) dieta
generalizada y rutas irregulares; mientras que en
los de alta variabilidad espacial (AVE) ello suce•
deria con (d) la busqueda en grupo, con alerta y
 J. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
conmutacion separados. En consecuencia, segun el
tipo de variabilidad espaciotemporal de los fru·
tos, las EBCAs noptimas" resultantes serian:
BVT-BVE, dieta especializada, rutas regulares,
busqueda solitaria, alerta y conmutacion simulta-
neos;
BVT-AVE, dieta especializada, rutas regulares,
busqueda grupal, alerta y conmutacion separados;
AVT-BVE, dieta generalizada, rutas irregulares,
busqueda solitaria, alerta y conmutacion simul-
taneos;
AVT-AVE, dieta generalizada, rutas irregula.
res, busqueda grupal, alerta y conmutacion sepa-
rados.
FLEMING (1982) confronto su esquema con va-
ries ejemplos reales, en ninguno de los cuales pu-
do demostrar buena concordancia entre sus pre-
dicciones y lo observable, postulando que ello se
debia a la interferencia de otros factores (ej., re-
productivos y sociales), no tornados en cuenta en
su esquema, que estarian influenciando la ecolo-
gia de los murcielagos bajo consideracion. Alter-
nativa y mas probablemente, tal £alta de concor-
dancia es atribuible a defectos en la formulacion
del propio esquema (MOLINARI 1984), entre los
cuales pueden mencionarse :
i) el uso de una escala espaciotemporal dema-
siado grande (•estacional·; FLEMING 1982), por
consiguiente, inapropiada para describir patrones
de movimiento que ocurren en escalas de horas y
dias. Debido a lo grande de la escala, en el es·
quema de FLEMING se hace dificil, si no impo.
sible. distinguir entre (a) murcielagos que se mo-
vilizan a lo largo de rutas regulares, substituyC:m-
dolas gradualmente tras varias semanas por otras
rutas tambien regulares pero diferentes,y (b) mur-
cielagos que radical e impredeciblemente cam·
bian rutas cad a pocos dias;
ii) la nocion trivial y enganosa de que un fru-
givoro posee una dieta "generalizada" si incluye
en ella una lista grande de especies de fruto3
(FLEMING 1982) (en la seccion 2.3.2 se presen.
tan definiciones verdaderamente operacionales de
la frugivoria especializada y terminos relaciona·
dos). La lista se considera grande si incluye die2
o mas esoecies de frutos. de lo cual resulta que,
por definicion arbitraria, "la mayoria de los verte-
brados frugivoros que han sido cuidadosamente
estudiados tienen dietas amplias y por ende son
generalistas en lo que atafle al consume de fru-
ta" (FLEMING 1986). Seguidamente, FLEMING
(1986) anota "ellos [los vertebrados frugivoros)
tambi{m tienden a ser generalistas en virtud d~
incluir regularmente materia animal en sus die·
15
tas". El argumento de "generalizacion· de las die-
tas es adicionalmente apuntalado basandose en
lo elevado de valores calculados mediante el in.
dice J de uniformidad ("evenness") de PIELOU
(FLEMING 1986; HEITHAUS y col. 1975). A es·
ta manera de concebir la generalizacion se le pue.
den formular las objeciones siguientes: (a) no se
da mayor importancia a si la lista se recopilo de
numerosos autores y localidades, lo cual puede
tener un efecto "inflacionario" sobre el numero
de especies de frutos incluidos en las dietas; (b)
no se da importancia a si hay homogeneidad en
los atributos de los frutos listados, lo cual impli·
ca ignorar el bien conocido predominio de equi·
valencias bioquimicas, morfol6gicas, fenol6gicas,
etc., entre diferentes especies de frutos, debido a
adaptaciones convergentes para la atraccion de
dispersores de semillas; (c) tal como reci{m se
argument6 en la seccion 3.2.1 (caso del murciela·
go Carollia brevicauda; MOLINARI 1984), el
consume de alguna materia animal no necesaria-
mente implica generalizacion, incluso puede lie-
gar a ser componente esencial de una estrategia
frugivora altamente especializada; y (d) J sobre-
valua marcada y sistematicamente, presentando
tambien otros inconvenientes graves, entre los
cuales destaca el de no ser un verdadero indice
de uniformidad por su falta de independencia res·
pecto a la riqueza de especies (MOLINARI
1989ab);
iii) el concepto adoptado de busqueda en gru·
po implica la formaci6n de bandadas cuyos miem·
bros se movilizan juntos entre distintas fuentes
de alimento (FLEMING 1982). Este concepto, asi
restringido, excluye a la mayoria de los murcie-
lagos frugivoros, e ignora el hecho de que mu·
chos de ellos (e.g., Artibeus jamaicensis; ver AU-
GUST 1979, 1981, MORRISON 1978, 1980), aun-
que vuelen solitariamente, poseen una habilidad
extraordinaria para converger, incluso congregan-
dose en grandes numeros, en aquellos lugares
donde aparecen grandes concentraciones de ali-
mente. Seguramente, tal habilidad se debe a que
estos animales intercambian informacion sobre
la ubicacion del alimento (este podria ser uno de
los papeles de las potentes vocalizaciones no ul-
trasonicas caracteristicas de los Stenoderminae),
por ende empleando una forma de busqueda que
debe calificarse como grupal, a pesar de volar so-
litariamente. Dicho sea de paso, comparado con
el patrullaje en bandadas, el patrullaje solitario
del habitat por grupos de individuos que compar-
ten informacion sobre sus hallazgos permite la
exploracion de mayor territorio por unidad de
16 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
tiempo, maximizando la probabilidad de localizar
concentraciones de alimento de baja continuidad
espaciotemporaL por este motive constituy!!mdo-
se en la verdadera EBCA grupal optima;
iv) FLEMING (1982) tiene la razon al propo-
ner que, en los ambientes de alta variabilidad
espacial (AVE), el estado de alerta y la conmu-
tacion tienden a ocurrir separadamente. Sin em-
bargo, este no es necesariamente el caso. Por una
parte, mientras conmutan,los murcielagos inevi-
tablemente practican algun tipo de alerta pasivo,
no aparente, por ejemplo auditiva (oyendo las
vocalizaciones emitidas por otros murcielagos) y
olfativamente (los frutos de murcielago tienen
olores fuertes). Por otra parte, si un murcielago
se especializa en plantas AVE, pero complementa
su dieta con algun tipo de recurso de distribu.
cion relativamente uniforme (ej., presas anima-
les), cabe esperar que no muestre separacion en-
tre el estado de alerta y la conmutacion (a la .ma-
nera del primate Saimiri sciureus; TERBORGH
1983, 1985; ver seccion 3.2.4a);
v) explicitamente, se ignoran los efectos de la
densidad del alimento (FLEMING 1982). Este
proceder es injustificable puesto que dicha den-
sidad es un componente fundamental de la dispo-
nibilidad temporal: una densidad alta puede co-
rresponder a plantas con grandes cosechas con-
centradas a lo largo de pecos dias, en cuyo caso
el tamaii.o de las cosechas sera grande en relacion
con las necesidades del individuo, favorecitmdo-
se la explotacion grupal de las mismas, con ten-
dencia a la separacion entre el estado de alerta
y la conmutacion; una densidad baja puede co-
rresponder a plantas con pequeii.as cosechas dis-
tribuidas a lo largo de semanas o meses, en cuyo
caso el tamaii.o de las cosechas sera pequeii.o en
relacion con las necesidades del individuo, favc.
reciendose la explotacion solitaria de las mismc:s,
con tendencia a la simultaneidad entre el estado
de alerta y conmutacion. Por ella, dependiendo
de cual de los dos casas se este dando, o de si
el caso es intermedio, las predicciones "b" (bus-
queda solitaria, con alerta y conmutacion simul-
taneos) y "d" (busqueda en grupo, con alerta y
conmutacion separados), correspondientes a los
regimenes intermedios BVT-AVE y AVT-BVE,
pueden mantenerse, atenu3rse o i.nvertirse
Como hemos vista, el esquema de cuatro estra-
tegias de FLEMING (1982) sufre de un pesado
lastre de premisas inadecuadas, conducentes a la
carencia de aplicabilidad a casas reales. Por con·
siguiente, no queda otra alternativa que descar-
tarlo y retornar a la idea previa de solo dos
EBCAs extremas, asociadas con la variabilidad
espaciotemporal baja (BVT-BVE) y la aha (AVT-
AVE) en la disponibilidad de los frutos, cuyos
atributos mas significativos son la busqueda so·
litaria a lo largo de rutas regu!ares en oposicion
a grupal y a lo largo de rutas irregulares (FLE-
MING 1981; FLEMING y col. 1972, 1977; HEI-
THAUS y FLEMING 1978; HEITHAUS y col.
1975). SORIANO (1983) propuso las denomina-
ciones formales de "sedentaria" y "nomada", aqui
tambien adoptadas, para estas dos EBCAs extre-
mas, descubriendo que en los murcielagos frugi-
voros neotropicales ellas muestran asociacion con
la ausencia/presencia de patrones de coloracion
criptica. Basandose en la informacion disponible
sabre dietas, estratos de vuelo, refugios y otros
aspectos de relevancia ecologica (BONACCOR·
SO 1979; FLEMING 1981; FLEMING y col. 1972,
1977; HANDLEY 1967; HEITHAUS y FLEMING
1978; HEITHAUS y col. 1975; KUNZ 1982b;
MORRISON 1978, 1980), SORIANO (1983) las
caracterizo tal como sigue (version libre):
Los sedentarios se especializan en plantas,
usualmente arbustos y arbolitos (en especial de
los generos Piper y Solanum), que con frecuencia
S\3 encuentran en densidades altas, produciendo
cada individuo pecos frutos por neche a lo largo
de periodos prolongados. Como resultado, estes
animales vuelan preferentemente a nivel del so-
tobosque, hacen desplazamientos relativamente
cortos alrededor de sus refugios usando rutas mas
o menos regulares ("trap-lining", ver FLEMING
1982) y no suelen congregarse alrededor de las
plantas recurso. Los poseedores de esta EBCA
(Carollia, Sturnira) tienden a utilizar refugios ha-
bituales y en general seguros, tales como huecos
en arboles y cuevas, por lo cual carecen de pa-
trones de coloracion criptica. Por el contrario, los
nomadas se especializan en plantas, usualmente
arboles (primordialmente del genera Ficus), de
fructificacion mas bien masiva pero muy acota-
da en el tiempo y asincronica entre individuos.
Como resultado, estes animales vuelan preferen-
temente a nivel del doseL se desplazan a traves
de trayectos muy variables y se congregan, con
frecuencia en grandes grupos, alrededor de las
plantas recurso. En relacion con el uso de refu-
gios cambiantes e inseguros ubicados entre el fo-
llaje, los poseedores de esta EBCA (probable-
mente, la mayoria de los Stenoderminae, ej. Ar·
tibeus jamaicensis, A. lituratus y V ampyrodes ca-
raccioli; ver MORRISON 1978, 1980) muestran
patrones de coloracion criptica, tales como rayas
claras dorsales y/o faciales sabre fonda mas obs-
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivo ros y plantas en las selvas tropicales
curo que descomponen la silueta, ojos grandes y
otras adaptaciones que facilitan la elusion de de-
predadores. El uso de refugios en el follaje les
daria, de ser necesario, la capacidad de mudarse
mas cerca de los arboles en fructificacion.
(Nota: "nomada" alude al traslado, multidirec-
cional y cada pocos dias, a otro parche de su
area de vagabundeo habitual, o "home range",
sea esta area pequena o grande. No debe confun-
dirse con "migratorio", que alude al traslado, uni-
direccional y cada varios meses, a otra area de
vagabundeo, sea esta cercana o lejana. Un animal
puede ser migratorio practicando, sin embargo,
EBCAs sedentarias en cada una de las areas en
las que pasa parte del aiio, ej., el primate Pongo
pygmaeus; MACKINNON 1974).
Si bien el factor espaciotemporal no ha sido
tornado en cuenta en el esquema de las aves fru-
givoras (MCKEY 1975; SNOW 1971, 1981), al
igual que el factor calidad no lo ha sido en el
de los murcielagos frugivoros (FLEMING 1982;
FLEMING y col. 1972; HEITHAUS y col. 1975;
SORIANO 1983), cabe esperar que cumpla un pa-
pel similar en relacion con las EBCAs de las mis-
mas al que cumple en las EBCAs de los murcie-
lagos. De hecho, varios autores (BUSKIRK 1976;
FOSTER 1977; LEIGHTON y LEIGHTON 1983;
PRATT y STILES 1985; WILSON y JOHNS 1982;
ver CROME 1975a, DAVIS 1945, DIAMOND
1986) han notado la presencia de sedentarismo y
nomadismo en aves frugivoras de las selvas tro-
picales en respuesta a la abundancia espaciotem·
poral de los frutos.
3.2.3.- ESQUEMA UNIFICADO AVES-
MURCIELAGOS
Los murcielagos y aves frugivoros comparten
similitudes basicas en sus sistemas de locomo-
cion, tallas corporales, y demandas metabolicas,
Ademas, han sido miembros de las mismas cornu·
nidades durante muchos millones de aiios. For
estas razones, existe la necesidad de un esquema
unificado para las EBCAs de ambos grupos. De
lo expuesto en las dos secciones precedentes, se
evidencia que en dicho esquema unificado se de-
be reconocer: (a) qu(' los frugivoros especializa-
dos no estan restringidos a los que comen solo
fruta; (b) que en las EBCAs de los murcielagos
la calidad de los frutos tambien tiene importan·
cia; y (c) que las EBCAs de las aves tambien han
de responder a la variabilidad espaciotemporal de
dicho recurso (MOLINARI 1984).
11
Empezando por el primer punto, parece natu·
ral dividir a los frugivoros (A) "especializados•
(redefinidos como aquellos para los cuales la fru.
ta es de consumo obligado y que dispersan las
semillas sin maltr9-tarlas, coman o no presas ani·
males) en (A.1) "estrictos" (que se alimentan so.
lo o casi exclusivamente de fruta) y (A.2) par·
ciales" (que regularmente consumen tambien una
buena porcion de alimentos no fruta, especialmen·
te insectos y otras presas animales, en algunos
casos nectar y polen). Los frugivoros especializa·
dos (estrictos o parciales) deben considerarse ne.
tamente distintos de los frugivoros (B) "oportu·
nistas" (redefinidos como aquellos para los cua-
les la fruta es de consumo facultative, aun si no
maltratan las semillas) y de los (C) "depredadores
de semillas" (aun si su actividad resulta ocasio-
nal o regularmente en la dispersion de una frac·
cion de las mismas). En relacion con los dos pun-
tos restantes, puede proponerse la unificacion de
las EBCAs de murcielagos y aves frugivoros es·
pecializados mediante la distincion de cuatro es-
trategias extremas, tal como sigue: (A.1.1) ·estric·
ta sedentaria" (consumen solo fruta de abundan·
cia espaciotemporal poco variable); (A.1.2) "es·
tricta nomada" (solo fruta de abundancia espacio.
temporal muy variable); (A.2.1) "parcial seden-
taria" (fruta de abundancia espaciotemporal poco
variable y presas animales); y (A.2.2) "parcia]
nomada· (fruta de abundancia espaciotempora1
muy variable y presas animales) (MOLINARI
1984). De considerarse conveniente, cada una da
estas cuatro estrategias podria subdividirse en
dos o mas subestrategias correspondientes a con.
sumidores de diferentes tipos estructurales de
frutos, como los descritos por BEEHLER (1983),
y PRATT y STILES (1985). Puede predecirse que
la EBCA de cualquier murcielago o ave que coma
fruta, sin excepciones, podra asignarse a una de
estas categorias y subcategorias (A.1.1, A.1.2,
A.2.1, A.2.2; B; C), o a una intermedia, lo cual
contrasta con los esquemas anteriores para aves
(MCKEY 1975; SNOW 1971, 1981) y murciela-
gos (FLEMING 1982), que no podian acomodar
en sus terminos numerosos ejemplos reales (MO·
LINARI 1984).
Una pregunta muy interesante es por que, co·
mo producto del trabajo independiente de orni-
tologos y quiropterologos, se han llegado a reco-
nocer dos dictomias (es decir, la de MCKEY 1915
y SNOW 1971, 1981, en contraposicion con la de
FLEMING 1982) insuficientes y tan carentes de
equivalencia mutua. Posiblemente, la respuesta
este en que mientras que las EBCAs de las aves
18 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
se polarizarian mas visiblemente a lo largo de un
gradiente de calidad (o de tamaiio de la semilla),
las de los murcielagos harian lo mismo a lo lar-
go de uno espaciotemporal. Ello podria reflejar
que, aunque ambos grupos comparten una serie
de similitudes basicas, tambien contrastan mar-
cadamente en otros aspectos, tales como caracte-
risticas anatomicas, reproductivas y sensoriales:
por ejemplo, el incremento en las aves del riesgo
de depredacion sobre la prole que puede traer
consigo la frugivoria estricta (MORTON 1973)
podria no darse en los murcielagos y, en conse-
cuencia, las dietas que incluyen solo fruta po-
drian ser mas frecuentes en los ultimos. Clara-
mente, estas y otras posibilidades son dignas de
exploracion. En este sentido, puede resultar par-
ticularmente productive centrarse en responder
preguntas como las siguientes: (i) ldifieren de
modo significative las comunidades de aves y
murcielagos frugivoros en cuanto a las frecuen-
cias de las EBCAs aqui propuestas?; (ii) l varian
las frecuencias de dichas estrategias (o subestra-
tegias que conviniese distinguir) en funcion del
gradiente selva primaria-claros de selva peque-
iios-claros de selva grandes?; y (iii) si una o am-
bas cosas se cumplen (probablemente lo hacen)
lcual es la explicacion y que efecto tienen sobre
las diversidades y abundancias comparativas de
ambo:> grupos, y sobre la dinamica sucesional de
las selvas tropicales? (MOLINARI 1984).
3.2.4.- MAMIFEROS NO VOLADORES
A diferencia de las aves y los murcielagos, los
mamiferos frugivoros no voladores constituyen
un grupo extremadamente heterogeneo en tallas
corporales (desde la de un raton hasta la de un
elefante) y en sistemas y estratos de locomocion
(desde enteramente epigeos hasta netamente ar•
boricolas). Dada esta heterogeneidad, no es de
extraiiar que hasta ahora no se hayan analizado
conjuntamente las EBCAs de todo el grupo. Aqui
se presenta el primer intento en tal sentido.
Los miembros del grupo con dietas mayorita·
riamente frugivoras incluyen primates (ej., GAU.
TIER-HION 1971, 1978, 1988; HLADIK 1977;
KANO y MULAVWA 1984; MACKINNON 1974;
RODMAN 1978; ROOSMALEN y KLEIN 1988;
TERBORGH 1983; WRANGHAM 1977), repre.
sentantes del orden Carnivora (CHARLE.S-DOMI·
NIOUE 1978; CHARLES-DOMINIQUE y col.
1981), ungulados (BODMER 1990a; DUBOST
1984; FEER 1989), roedores (DUBOST 1988;
EMMONS 1980, 1983; FORGET 1990; GENEST-
VILLARD 1980; GLANZ 1982, 1984; GUILLO·
TIN 1982; RAHM 1962; SMYTHE 1986'; WHIT-
TEN 1981; ver DIETERLEN 1989), tupayas (EM-
MONS 1991), y marsupiales (ATRAMENTO-
WICZ 1982, 1988; CHARLES-DOMINIQUE y
col. 1981; JULIEN-LAFERRIERE y ATRAMEN-
TOWICZ 1990). Mas aun, a pesa:r de:: ser aves, los
casuarios de Nueva Guinea y el norte de Austra-
lia deben, en virtud de Sll> ala~ no funcionales y
de los tipos de fruto que comen, ser agrupados
ecologicamente junto con los mamiferos frugivo-
ros no volado:res (ver HOWE 1989, STOCKER e
IRVINE 1983, WILLSON y col. 1989).
Por amplia ventaja, los primates componen,
donde no son cazados, el grueso de la biomasa
de vertebrados no acuaticos de las selvas tropica-
les (ElSEN BERG y col. 1979; EISENBERG ;y
THORINGTON 1973; OATES y col. 1990; TER-
BORGH 1983), y son el grupo de mamiferos fru·
givoros no voladores mas diverso y mejor estu-
diado. Aunque muchos incluyen proporciones va·
riables de insectos (sobre todo primates pequeiios)
y follaje (sobre todo primates grandes) en sus
dietas, casi todos son al menos parcialmente fru.
givoros (CROCKETT y EISENBERG 1987; GAU·
TIER-HION 1978, 1988; LEIGHTON 1987; MAR-
TIN 1990; ROBINSON y JANSON 1987; RO.
BINSON y col. 1987; RODMAN 1978; ROGERS
y col. 1990; TERBORGH y VAN SCHAlK 1987),
a menudo dispersando las semillas eficientemen·
te y sin daiiarlas (CORLETT y LUCAS 1990; ES.
TRADA y COATES-ESTRADA 1986; GALDIKAS
1982; GARBER 1986; GAUTIER-HION 1984;
GAUTIER-HION, DUPLANTIER, QURIS y col.
1985; HLADIK y HLADIK 1967; HOWE 1990a;
IDANI 1986; LIEBERMAN y col. 1979; MIT.
TERMEIER y VAN ROOSMALEN 1981; ROOS-
MALEN 1985b; ROWELL y MITCHELL 1991;
TAKASAKI 1983; TAKASAKI y UEHARA 1984;
TUTIN y col. 1991; WHITTEN 1982).
Para las EBCAs de todos ellos, primates y nq
primates, arboricolas y epigeos, los aqui llama-
des atributos fundamentales de los frutos; es de-
cir, (a) disponibilidad temporal, (b) distribucion
espacial, y (c) calidad; necesariamente han de se1'
tan importantes como lo son en el caso de las
EBCAs de las aves y los murcielagos frugivoros.
Por ende, el esquema clasificatorio de las EBCA~
de estos vertebrados voladores recien presentado
(secci6n 3.2.3) tambien ha de ser perfectamente
valido para caracterizar las EBCAs de los mami·
£eros frugivoros no voladores, con una salvedad:
debe tenerse en cuenta que, en aquellos animales
clasificables como frugivoros parciales (catego·
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
rias A.2.1 y A.2.2), la porcion no frugivora de la
dieta tambi{m puede, en lugar de carnivora, ser
herbivora (principal mente folivora o herbivora).
Por conveniencia, seguidamente se analizan se-
paradamente los mamiferos frugivoros arborico-
las y los epigeos.
3.2.4.a.- MAMIFEROS ARBORICOLAS
La dicotomia entre animales con EBCAs se-
dentarias ("foragers", "small-patch specialistsn,
•trap-linersM) y EBCAs nomadas ("banqueteers·,
·targe-patch specialists"), funcion de la abundan-
cia espaciotemporal del alimento, en especial fru-
ta, ha sido claramente identificada en los estu-
dios primatologicos (ALTMANN 1974; GARBER
1986, 1990; LEIGTHON 1987; MILTON y MAY
1976; ROBINSON y col. 1987; OATES 1987; TE-
MERIN y CANT 1983; TERBORGH 1983, 1985;
TERBORGH y JANSON 1986; WASER 1987;
ver CHARLES-DOMINIQUE 1975, 1977). De es·
tos estudios, se desprende que la regia para iden-
tificar a los primates (por extension, tambien a
los no primates) poseedores de tales estrategias
es superlativamente simple: aquellos que normal-
mente son solitarios o se desplazan en grupos
muy pequeftos, por lo general, aunque no forzo-
samente, utilizan EBCAs sedentarias (con frecuen-
te territorialidad pronunciada; a menudo noctur-
nos, pero tam bien diurnos); mientras que aque-
llos que normalmente se desplazan en grupos me-
dianos o grandes necesariamente utilizan EBCAs
nomadas (con menor tendencia hacia la territo-
rialidad; todos diurnos. Los mamiferos nomadas
nocturnos existen unicamente entre los murciela·
gos). Las especies solitarias, por ende sedentarias,
normalmente visitan, siguiendo rutas regulares,
plantas productoras de pequeftas cosechas diarias,
aunque pueden tambien oportunistamente apro.
vechar, incluso congregandose en elias, aquellas
plantas (Ficus y otros generos) productoras de
cosechas masivas y de corta duracion halladas
cerca de su camino (ej., GARBER 1980; LEIGH·
TON 1987; MACKINNON 1974; TERBORGH
1985) (Pathos ilavus, Carnivora, Procyonidae, es
nocturno, parece ser solitario y seguir rutas re·
gulares, por ende, pudiera encajar aqui, ver PO-
GLAYEN-NEUWALL 1962, 1966, WALKER "':J
CANT 1977; seguramente, en el mismo caso se
encuentra su equivalente africano. Nandinia bi-
nonata, Carnivora, Vi verridae, ver CHARLES·
DOMINIQUE 1978). Las especies grupales, por
ende nomadas, preferentemente visitan, siguien·
do rutas irregulares, plantas con grandes concen.
19
traciones de fruta (ej., LEIGHTON y LEIGH-
TON 1982; STRUHSAKER 1978; TERBORGH
1983, 1985), y, cuando no las hallan, pueden re-
currir a alimentos alternativos, de mas facil ob·
tenci6n pero de menor calidad (ej., follaje), que
tambien se encuentren en grandes concentracio·
nes, evitando asi la disgregacion del grupa
(WRANGHAM 1980). Por supuesto, la dicotomia
sedentario.nomada constituye un continuo, ha-
biendo primates que practican EBCAs interme-
dias. Mas aun, algunas especies (monos araiia.
chimpances) practican EBCAs mixtas muy espe·
cializadas basadas en un gran dinamismo en la
fision-fusion de grupos, el cual les permite apro·
vechar con igual facilidad pequeftas (mas comun-
mente) y grandes (mas raramente) concentracio-
nes de fruta, manteniendo asi dietas altamente
frugivoras todo el afto (KLEIN y KLEIN 1975;
H.OOSMALEN 1985b; H.OOSMALEN y KLEIN
1988; SYMINGTON 1990; WRANGHAM 1977).
Debe enfatizarse que la disponibilidad espacio·
temporal del alimento es solo uno de varios fac-
tores, entre los cuales tambien destaca el riesgo
de depredacion, que determinan el tamaiio y la
cohesion interna de los grupos de primates (FREE·
LAND 1976; GARBER 1991; TERBORGH y
JANSON 1986; WRANGHAM 1980). Esto signi-
fica que no siempre la EBCA que se practica obe.
decera primariamente a la abundancia espacio-
temporal del alimento: por ejemplo, para prote·
gerse de sus depredadores especificos, los prima·
tes nocturnos se ven obligados a ser solitarios,
mientras que, por el contrario, los primates diur•
nos a menudo se ven obligados a desplazarse en
grupos grandes (TERBORGH y JANSON 1986);
en el caso de los primeros, ello facilita el seden·
tarismo; mientras que, en el caso de los segun-
dos, impone el nomadismo como unica opcion.
En los primates, (a) la masa corporal, (b) el ta-
mafto del area de vagabundeo ("home range"), y
(c) la naturaleza e importancia de otros alimen-
tos diferentes de la fruta madura, son atributos
muy variables que, ademas de ser en buena me·
dida interdependientes, muestran todos correla-
ci6n con el tamafto de grupo (CLUTTON-BROCK
y HARVEY 1977; MILTON y MAY 1976). Pues-
to que a su vez el tamafto de grupo esta estrecha.
mente vinculado con el sedentarismo-nomadis-
mo, cabe preguntarse si podria predecirse la po·
sicion de las EBCAs de los primates a lo largo
del continuo sedentario-nomada basandose en los
atributos mendon ados (a, b, c). Esta interrogan-
te, por partes, se explora seguidamente.
20 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
iDetermina la masa corporal la practica de
EBCAs sedentarias o n6madas? El orangutan
(Pongo pygmaeus, el mayor frugivoro netamente
arboricola, 35-100 kg), los gibones (Hylobates
spp., excluido el altamente folivoro H. syndacty-
lus, 5-8 kg), el mono de De Brazza ( Cercopithe·
cus neglectus, 4-7 kg), el mono de neche ( Aotus
trivirgatus, 0.6-1 kg), el titi negruzco (Callicebus
moloch, 0.5-0.7 kg) y los tamarines de mostacho
y ensillado (Saguinus mystax y S. fuscicollis, 0.3·
0.6 kg) practican EBCAs tipificables como seden·
tarias (GARBER 1990; GAUTIER-HION 1978;
LEIGHTON 1987; MACKINNON 1974; ROBIN-
SON y col. 1987; TERBORGH 1985). Por su
parte, el mandril (Papio sphinx, 12-25 kg), el ma-
caco cola de cerdo (Macaca nemestrina, 8-14 kg),
el mangabey de mejillas grises (Cercocebus albi·
gena, 7-11 kg), el macaco de bonete (Macaca ra-
diata, 4-7 kg), los capuchinos pardo y de frente
blanca (Cebus apella y C. albifrons, 2-3 kg), el
talapoin (Miopithecus talapoin, 1-1.4 kg) y el roo·
no ardilla (Saimiri sciureus, 0.8-1 kg) practican
EBCAs tipificables como n6madas (BENNETT y
CALDECOTT 1989; CLUTTON-BROCK y HAR-
VEY 1977; GAUTIER-HION 1971, 1978; JOU·
VENTIN 1975; MACKINNON y MACKINNON
1978; STRUHSAKER 1978; TERBORGH 1983,
1985; WASER 1977). Dadas estas amplitudes de
los intervalos a lo largo de los cuales fluctuan las
masas corporales de los primates sedentarios y
n6madas, puede concluirse que, per se, la masa
corporal del animal carece de valor para prede-
cir si el mismo practica una EBCA sedentaria o
n6mada.
zSon las areas de vagabundeo de los n6madas
relativamente grandes y las de los sedentarios re-
lativamente pequeftas? La amplia variabilidad
del tamafto medic de las areas de vagabundeo
(en hectareas), y de la movilidad media diaria (en
kilometres) asociada con dichas areas, la ilustran
los sedentarios Pongo pygmaeus (300 ha, 0.5 km),
Saguinus mystax y S. fuscicollis (37 ha, 1.5 km),
Hylobates spp. (28 ha, 1.0 km; excluyendo a H.
syndactylus), Aotus trivirgatus (10 ha, 0.7 km),
Callicebus moloch (8 ha, 0.7 km) y Cercopithecus
neglectus (7 ha, 0.5 km), y los n6madas Papio
svhinx (4500 ha, 8.0 km), Macaca nemestrina
(828 ha, 3.0 km), Cercocebus albigena (410 ha,
1.3 km), Saimiri sciureus (>250 ha, 2.1 km), Ma-
caca radiata (230 ha, 0.9 km), Cebus a1bifrons
(>150 ha, 1.8 km), C. avel1a (125 ha, 2.1 km) y
Miopithecus talapoin (120 ha, 2.3 km) (BEN·
NEIT y CALDECOTT 1989; CLUTTON-BROCK
y HARVEY 1977; GARBER, en prensa; GAU-
TIER-HION 1971. 1978; JOUVENTIN 1975;
LEIGHTON 1977; MACKINNON 1974;' ROBIN-
SON y JANSON 1977; ROBINSON y col. 1987:
STRUHSAKER 1978; TERBORGH 1983, 1985).
Por consiguiente, es cierto que las areas de vaga-
bundeo de los n6madas tienden a ser mas exten-
sas que las de los sedentarios. Correlativamente,
como cabria esperar, tambi{m las movilidades dia-
rias absolutas de los n6madas tienden a ser ma-
yores que las de los sedentarios. Sin embargo, en
terminos relatives (movilidad diaria/area de va-
gabundeo), los sedentarios son los que efectuan
mayores desplazamientos, lo cual seguramente se
relaciona con el uso mas intensive, que les es ca-
racteristico, de sus areas de vagabundeo (explo-
raci6n permanente del terrene, con formaci6n de
map as mentales precisos; rutas regulares para la
recolecci6n de alimento, visitando numerosas
plantas espaciadas; defensa del territorio). Pero,
basandose en las especies listadas, pueden alcan-
zarse otras conclusiones igualmente interesantes
vinculadas con el tamaft6 del area de vagabun-
deo. Los primates muestran una amplia gama de
modalidades de locomoci6n: los tipos mas comu-
nes son el cuadrupedismo epigeo (progresi6n a
cuatro patas sobre el suelo), el cuadrupedismo ar-
boricola (progresi6n a cuatro patas sobre las ra-
mas de los arboles) y la braquiaci6n (progresi6n
arboricola por medic de movimientos pendulares
colgando de los brazos) (MARTIN 1990). En
comparaci6n con las varias modalidades de loco-
moci6n arboricola, el cuadrupedismo epigeo im-
plica la potencialidad de areas de vagabundeo
mucho mayores, y, de heche, existe una correla-
ci6n positiva entre el grade de epigeismo y el ta-
mafto de tales areas (CLUTTON-BROCK y HAR-
VEY 1977; MILTON y MAY 1976). En compara-
ci6n con el cuadrupedismo arboricola, la braquia-
ci6n (y modalidades de locomoci6n afines), aun-
quc energeticamente onerosas, permiten recorrer
mayores distancias por unidad de tiempo, por lo
cual igualmente implican la potencialidad de
areas de vagabundeo mayores, y, de heche, las
areas de vagabundeo y movilidades diarias de los
monos arafta (Ateles spp.) y lanudos (Lagothrix
lagothrica), que son braquiadores (o cuasibra-
quiadores), son las mayo res de los primates del
Nuevo Mundo (ROBINSON y JANSON 1987;
PARSONS y TAYLOR 1977; TEMERIN y CANT
1983). Entonces, por facilitar areas de vagabun-
deo mayores, iestan el epigeismo y la braquia-
ci6n ligados al nomadismo? Por implicar reco-
rridos menores por unidad de tiempo, iobliga el
cuadrupedismo arboricola a practicar el sedenta-
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
rismo? Las especies bajo consideraci6n permiten
demostrar que la respuesta a ambas preguntas es
negativa. Papio sphinx y Macaca nemestrina son
netamente epigeos (aun cuando deban clasificar-
se como mamiferos frugivoros arboricolas, pues
estan dotados de la capacidad de trepar a los ar-
boles para procurarse fruta). Ajustandose a lo es-
perado, ambas especies poseen areas de vagabun-
deo grandes y practican EBCAs n6madas. Sin em-
bargo, Cercopithecus neglectus, aunque tambi€m
es altamente epigeo, posee una area de vagabun-
deo pequeiia y practica una EBCA sedentaria.
Por otra parte, Hylobates spp. (excluyendo a H.
syndactylus) poseen areas de vagabundeo peque-
iias y practican EBCAs sedentarias, a pesar de
ser braquiadores por excelencia; y numerosas es-
pecies (entre las cuales se cuentan Cercocebus al-
bigena, Saimiri sciureus, Cebus albitrons, C. ape-
lla y Miopithecus talapoin) practican EBCAs n6-
madas, a pesar de su cuadrupedismo arboricola.
iincide el tipo de frugivoria parcial en el se-
dentarismo-nomadismo? Consideraremos tres ti-
pos de frugivoro parcial, segun la naturaleza del
alimento que complementa la fruta madura: (a)
consumidor de presas animales, comunmente in-
sectos; (b) consumidor de nectar y polen; y (c)
consumidor de follaje y frutos inmaduros. En su
conjunto, las presas animales suelen presentarse
como un recurso poco concentrado, de distribu-
ci6n espacial relativamente uniforme, que puede
ser cosechado por animales solitarios y grupales
empleando tecnicas identicas (ej., Saimiri sciu-
reus y Aotus trivirgatus; TERBORGH 1985). Por
ello, las presas animales no parecen constituir un
factor en general capaz de desbalancear las
EBCAs hacia uno de los extremos del continuo
sedentarismo-nomadismo. Las flores, al igual quQ
los frutos, pueden presentarse tanto en pequeiias
cosechas de larga duraci6n como en grandes co
sechas de corta duraci6n (respectivamente, patro,
nes "steady-state" y "big-bang"; GENTRY 1974).
Aunque los mamiferos arboricolas relativamentt'l
grandes pueden en ocasiones visitar plantas con
flores en busqueda de nectar y polen, solo los de
menor talla parecen hacerlo de manera sistema-
tica (GRIBEL 1988; JANSON y col. 1981; STEI·
NER 1981; SUSSMAN 1979; SUSSMAN y RA
VEN 1978; TERBORGH 1983; TORRES DE
ASSUMPC::AO 1981). De estos ulltimos, aquellos
que practican EBCAs sedentarias visitan las plan-
tas con flores del mismo modo que las plantas
con frutos, es decir, siguiendo rutas regulares (ej.,
Saguinus mystax y S. fuscicollis; GARBER 1988,
1990), lo cual permite la explotaci6n de pequeiias
21
cosechas (sin obstaculizar la explotaci6n ocasio.
nal de las gran des), mientras que aquellos qut~
practican EBCAs n6madas lo mas seguro (no ha
sido probado) es que limiten su atenci6n a las
grandes concentraciones de flores, como cierta·
mente lo hacen con las grandes concentraciones
de frutos. For consiguiente, el consumo de presas
animales, nectar y polen parece modificar poco
las EBCAs de los mamiferos trugivoros aroori,
colas. 1:.1 caso del consumo de tollaJe y frutos in·
mauuros es b.ien d1terente. l'or cada fruto rna-
duro presente en un arbol, pueden, frecuentemen-
te, encontrarse varios frutos inmaduros, y, de si-
Imlar manera, pueden estar presentes numerosas
hojas tiernas apetecibles para aquellos mamife.
ros arboricolas parcial o totalmente folivoros. Po:r
ello, los frutos inmaduros y el follaje a menuda
representan concentraciones de alimento substan·
cialmente mayores que los frutos maduros. Co·
mo resultado, los primates frugivoros que en bue-
na medida son tambien folivoros y consumidores
de frutos inmaduros suelen caracterizarse por po·
seer EBCAs tipicamente n6madas (forman gru.
pos grandes, escasamente territoriales, que se des.
plazan a lo largo de rutas irregulares buscando
grandes concentraciones de alimento, sea estfi
frutos maduros, frutos inmaduros o follaje).
Aquellos primates que consumen muchos frutos
inmaduros (y semillas), pero poco follaje, tales co·
mo los uakaris (Cacajao spp.) y los sakis barbu·
dos (Chiropotes spp.), muestran las grandes areas
de vagabundeo (200-500 ha) y movilidades dia·
rias (2.5-5 km) que normalmente caracterizan a
los n6madas (ver AYRES 1989). Por el contra·
rio, dado que las grandes concentraciones de fo·
llaje suelen estar espacialmente mas pr6ximas
unas a otras que las grandes concentraciones de
frutos, los primates frugivoros con tendencias
claramente folivoras, tales como los monos au.
lladores ( Alouatta spp., los cuales, aun cuando de-
fienden el sitio en el que momentaneamente es.
tan, no son territoriales), pueden practicar el no·
madismo dentro de los limites de areas de vaga·
bundeo notablemente pequeiias (media = 21 ha).
correlativamente mostrando movilidades diarias
en extremo reducidas (medias = 0.1-0.7 km)
(ver CROCKETT y EISENBERG 1987, NEVILLE
y col. 1988). Dos excepciones a estos patrones las
constituyen el saki de cara blanca (Pithecia pi.
thecia), que al parecer consume muchos frutos
inmaduros, y el titi negruzco (Callicebus moloch),
de tendencias folivoras equiparables con las de los
aulladores, los cuales, no obstante, practican
EBCAs sedentarias (BUCHANAN y col. 1981;
22 Acta BioL Venez., 14 (4) 1993
ROBINSON y col. 1987; TERBORGH 1985).
Puesto que en realidad se sabe muy poco sobre
la ecologia de Pithecia, no es posible explicar por
que aparentemente constituye una excepcion. Pue·
de especularse que, siendo este genero menos es.
pecializado que sus cercanos parientes Cacajao y
Chiropotes (HERSHKOVITZ 1985), tal vez de·
penda menos que ellos de frutos inmaduros (y
mas de frutos maduros, aun si depreda sobre las
semillas de estos). En cuanto a C. moloch, la ex·
plicacion es simple e ilustrativa. Este primate
ejerce la folivoria sobre plantas trepadoras pro·
ductoras de hojas tiernas en cantidades peque-
fias de manera continua todo el afio. Por tal mo-
tive, espaciotemporalmente, dichas hojas son ana-
logas a frutos (en los cuales C. moloch tambien
se especializa) producidos en pequefias cosechas
por periodos prolongados, y, al igual que tales
frutos, pueden ser eficientemente explotadas solo
empleando EBCAs sedentarias. En conclusion, la
pregunta inicial puede responderse diciendo que,
a pesar de que cada tipo de frugivoria parcial tie-
ne una relaci6n idiosincratica con el sedentaris-
mo-nomadismo, en efecto hay un patron general.
Este es que, en todos los casos, parece haber un
buen grado de compatibilidad entre, por una par-
te, la disponibilidad espaciotemporal de la per-
cion legitimamente frugivora (frutos maduros) de
la dieta, y, por la otra, la disponibilidad espacio-
temporal de la porcion no frugivora (presas ani-
males, nectar y polen, follaje, frutos no maduros
y semillas): si ambas disponibilidades no son del
mismo tipo, entonces es porque son de tipos no
muy diferentes, posibilitandose la practica de una
EBCA unica para la armonica explotacion de to-
Jos los alimentos de los que depende un animal.
Un detalle importante es el de los monos aulla-
dores, los cuales constituyen una r vi vida demos-
traci6n de que, si las fuentes de alimento lo per-
miten (grandes concentraciones poco espaciadas),
se puede ser nomada sin tener areas de vagabun-
deo notablemente grandes
Dejando por el memento a un lado la dicoto·
mia sedentario-nomada, resulta interesante consi-
derar brevemente las similitudes y diferencias
que, en cuanto a la seleccion de frutos, muestran
los mamiferos frugivoros arboricolas con respec-
to a otros grupos de frugivoros. Estos mamiferos
pueden consumir, en especial si se trata de pri·
mates u otros animales relativamente grandes,
frutos estructuralmente protegidos (CHARLES.
DOMINIQUE 1975; CHARLES-DOMINIQUE y
col. 1981; GLANZ 1982; GAUTIER-HION, DU·
PLANTIER, OURIS y col. 1985; HOWE. 1980;
JANSON 1983; KINZEY y NORCONK 1990;
MACKINNON 1974; LEIGHTON y LElGHTON
1982, 1983; ROOSMALEN 1985a), aunque por
lo general, estos frutos son de menor tamafio quc>
los usados por. los mamiferos frugivoros epigeos
(seccion 3.2.4.b). Sin embargo, mas comunmento
comen los mismos frutos no protegidos usados
por la generalidad de las aves y los murcielago3
(ATRAMENTOWICZ 1982; BONACCORSO y
col. 1980; CHARLES-DOMINIQUE 1975; CHAR·
LES-DOMINIQUE y col. 1981; DOWSETT-LE·
MAIRE 1988; EMMONS 1991; GAUTIER-HION,
DUPLANTIER, QURIS y col. 1985; LEIGHTON y
LEIGHTON 1983; MCCLURE 1966; MILTON y
col. 1982; ROOSMALEN 1985a; SCHUPP 1990;
TERBOR.GH 1983). Los mamiferos arboricolas di-
urnos seleccionan (visualmente) mas frutos en co.
mun con las aves, mientras que, probablemente,
los mamiferos arboricolas nocturnes seleccionan
(olfativamente) mas frutos en comun con los
murcielagos (CHARLES- DOMINIQUE 1975;
GAUTIER-HION, DUPLANTIER, QURIS y col.
1985; TERBORGH 1983).
3.2.4.b.- MAMIFEROS EPIGEOS
Un aspecto crucial de la ecologia de los mami-
feros frugivoros puramente epigeos consiste en
que deben arreglarselas con los frutos, cualquie-
ra que sea su tipo y cantidad, que son derribados
por los mamiferos arboricolas, o que caen al sue-
lo espontaneamente (ej., DINERSTEIN 1979,
FEER 1989, ROBINSON y EISENBERG 1985,
ROOSMALEN 1985b). Esto tiene dos consecuen·
cias importantes. Primera, la selectividad que les
es posible ejercer sobre los frutos que consumen
puede verse limitada; tal efecto resulta exacer-
bado cuando, como con frecuencia ocurre, los ma-
miferos frugivoros epigeos exceden en talla a sus
contrapartes arboricolas, pues el incremento de la
masa corporal trae aparejada la necesidad de
consumir mayor numero de frutos (menor liber·
tad para escoger) por individuo (DUBOST 1984;
EMMONS y col. 1983; GLANZ 1982; SMYTHE
1986; SMYTHE y col. 1982; ver STOCKER e IR-
VINE 1983). Segunda, la disponibilidad espacio-
temporal de frutos caidos es una funcion de los
factores que los derriban, entre los cuales desta-
ca la actividad de los mamiferos arboricolas. Cla-
ramente, el desplazamiento en grupos grandes vi-
sitando arboles con abundante produccion diaria,
caracteristico de los mamiferos arboricolas noma.
das, debe generar concentraciones de frutos cai-
dos mucho mayores (pero mas efimeras y espe-
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
cialmente menos predecibles) que las generadas
por los mamiferos arboricolas sedentarios. En los
mamiferos arboricolas, el nomadismo se observa
solo entre las especies diurnas (sec cion 3.2.4.a).
Por ende, los mamiferos epigeos diurnos deben
resultar los principales beneficiaries tanto de las
grandes concentraciones de frutos caidos gene-
radas por los nomadas arboricolas, como de las
pequenas concentraciones generadas por los se-
dentarios arboricolas tambi{m diurnos. Por su
parte, los mamiferos epigeos nocturnes deben de-
pender mas de las menores concentraciones gene.
radas por los sedentarios arboricolas nocturnes.
Lo observable en el nivel epigeo no puede ser,
entonces, mucho mas que un reflejo de lo que
acontece en los estratos arboreos, con los mami-
feros frugivoros epigeos practicando EBCAs se·
dentarias (ej., Atherurus africanus, Rodentia, Hys-
tricidae, EMMONS 1983; Hyemoschus aquaticus,
Artiodactyla, Tragulidae, DUBOST 1978; Cepha-
lophus dorsalis, Artiodactyla, Bovidae, FEER
1989) si son nocturnes y EBCAs desde sedenta-
rias (ej., C. monticola, DUBOST 1980) basta se-
minomadas o mixtas (ej., C. callipygus, FEER
1989) si son diurnos. Ningun mamifero principal-
mente frugivoro, netamente silvicola y exclusiva-
mente epigeo practica una EBCA nomada pura.
La cadena causal muy bien puede ser la siguien-
te: el desplazamiento en grupos gran des obvia al
cripticismo como estrategia antidepredadora. Por
ello, si se es grupal y ademas exclusivamente epi-
geo, la unica manera posible de contrarrestar
a los depredadores es teniendo la suficiente for-
taleza fisica que eventualmente permita afrontar-
los con buena probabilidad de exito. Tal fortaleza
fisica implica una masa corporal mas bien gran·
de. Ahora bien, si se es grupal y de gran talla,
ademas de epigeo, el alimento del cual se vive de-
be necesariamente presentarse en descomunales
concentraciones a ras del suelo. Mas aun, tales
concentraciones de alimento tienen que ser lo su-
ficientemente frecuentes en el espacio y tiempo
como para garantizar la continua satisfacci6n de
las necesidades del grupo. Si, como seguramente
es el case, la fruta caida por si sola nunca satis-
face de manera simultanea estes criterios extre-
mes de concentracion y continuidad espacio-tem-
poral, quedarian explicadas tanto la ausencia de
EBCAs puramente nomadas entre los mamiferos
epigeos principalmente frugivoros, como la ex-
cepcional presencia de tales estrategias en otro3
mamiferos epigeos (Artiodactyla: Suidae y Ta·
yassuidae: ver BODMER 1989, 1990b, BOUR-
LIERE 1973, CALDECOTT 1988, CASTELLANOS
23
1983. KILTIE 1981. KILTIE y TERBORGH 1983,
LEIGHTON y LEIGHTON 1983, ROBINSON y
EISENBERG 1985) menos frugivoros (concomi-
tantemente propensos a depredar sobre las semi·
llas) y mas omnivores (es pertinente mencionar
aqui que las EBCAs del Homo sapiens silvicola de
cultura primitiva muestran una equivalencia eco·
16gica muy notable con las de suidos y tayasuidos).
Otro factor que puede aiiadir variedad a la die-
ta de los mamiferos frugivoros epigeos es la exis-
tencia de toda una categoria de frutos grandeg
(cuyo consume no interfiere con el de otros frutos
mas pequenos)' estructuralmente protegidos pOi'
una cascara dura o corteza y con semillas volumi-
nosas en su interior, que pueden ser abiertos y
comidos solo por los mamiferos frugivoros epi.
gees que exceden cierta masa corporal (ALEXAN·
DRE 1978; DINERSTEJN y WEMMER 1988;
GAUTIER-HION, DUPLANTIER, QURIS y col.
1985; GLANZ 1982; JANSON 1983; JANZEN
1985; JANZEN y MARTIN 1982; LEWIS 1987;
LIEBERMAN y col. 1987; TUTIN y col. 1991;
ver HOWE 1989). Estes frutos conforman el "sin.
drome de megafauna", definido por JANZEN y
MARTIN (1982) (a quienes HOWE 1985b ha cri-
ticado por incluir otros frutos mas pequenos den·
tro del sindrome y por suponer que sus disperse.
res naturales se limitan a megamamiferos extin·
tos). Sin embargo, al incrementarse su masa cor•
poral, los mamiferos frugivoros epigeos no solo
se ven en la necesidad y capacidad de consumir
mayor variedad de frutos, sino que tambien pue.
den verse obligados a ser menos frugivoros, pues·
to que la disponibilidad de frutos de suficiente
tamano, caidos dentro de sus areas de vagabun-
deo, no sera lo elevada que se requiere para la
satisfaccion total de la demanda de alimento ni
siquiera de los individuos solitaries (DUBOS1
1984). Ello a pesar de que tanto el incremento de
la masa corporal como la locomoci6n epigea po.
sibilitan areas de vagabundeo mayores (CLUT·
TON-BROCK y HARVEY 1977; MILTON y MAY
1976). Asi, al superarse cierto umbra!, que suele
ser de 50-60 kg, los animales pasan a ser princi·
palmente folivoros o herbivores (BODMER
1990a; DUBOST 1984; GAUTIER-HION y col.
1980). El resultado es una curiosa situacion en la
cual algunas plantas con frutos muy grandes y
protegidos, por ende altamente especializados en
la dispersion de sus semillas por mamiferos gran.
des, cuentan con dispersores folivoros o herbivo-
res que carecen de especializacion en su uso y que
pueden prescindir de ellas como fuente de ali·
mente. No obstante este impedimenta para la
24 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
coevolucion, la dispersion por mamiferos gran·
des debe haber traido consigo alguna ventaja se-
lectiva (ej., transporte de semillas muy grandes)
para estas plantas no ofrecida por otros vectores
de semillas; de otra manera, seria dificil explicar
la adquisicion y mantenimiento, por parte de sus
frutos, de morfologias que excluyen tanto a verte-
brados voladores y arboricolas, como a mamife.
ros epigeos de menor talla.
4.- PAPEL COMUNITARIO
Es apropiado iniciar esta seccion con una cita
(traduccion libre) tomada de HEITHAUS (1974):
"Este articulo esta dedicado a la generacion re·
ciente de estudios sobre estructura comunitaria
que utilizan analisis de sistemas y flujo de energia
pero que omiten mencionar, o mencionan solo de
pasada, las partes reproductivas de las plantas.
Las flores y los frutos se pasan por alto porque
usualmente representan una proporcion insignifi-
cante de la biomasa en pie de las selvas (FITT·
KAU y KLINGE 1973: ODUM y col. 1970). No
obstante, no deberia perderse de vista el hecho de
que en la mayoria de las plantas esas tonelada!l
de biomasa son el producto de la evolucion de me-
canismos que proveen la energia suficiente para
la formacion de propagulos. E.o; mas, la formacion
de propagulos con frecuencia involucra interac-
ciones de origen coevolutivo entre plantas y ani-
males. Estas interacciones son aun mas dificiles
de expresar como energia ganada o perdida en el
ecosistema. Segun parece, la importancia de los
compartimientos de una comunidad no siempre
se mide en calorias"".
El estudio del papel comunitario de las inte-
racciones entre frugivoros y plantas en las selvas
tropicales puede analizarse a dos niveles, ningu-
no de los cuales se basa en consideraciones sobre
biomasa o calorias. El primer nivel concierne a
las funciones de la dispersion de semillas en el
mantenimiento de los patrones de distribucion es·
pacial de las plantas. La acentuada preponderan.
cia de la dispersion de semillas por aves y mami·
£eros entre los arboles y arbustos de las selvas
tropicales sugiere que para una mayoria de dichas
plantas estos vectores han traido consigo ventajas
competitivas sobre otras plantas que no dependen
de ellos (REGAL 1977: ver STEBBINS 1971).
Siendo mas precisos, estas ventajas han de basar-
se en la mayor eficiencia relativa de una o mas
de las funciones basicas que, independientemen-
te del vector, se le reconocen a la dispersion de
semillas, a saber: (i) "funcion de escape"", que im-
plica un exito desproporcionado por reduccion de
la mortalidad densodependiente y I o disfancia-de.
pendiente para las semillas que escapan de las
inmediaciones de la planta madre; (iii) "funcion
de colonizacion", que consiste en que la disper·
sion permite a las plantas parentales producir
descendencia capaz de aprovechar ambientes po.
co competitivos a medida que estos aparecen o se
hacen asequibles; y (iii) ,funcion de transporte
dirigido", que implica que la dispersion garanti·
za que las semillas alcancen micrositios apropia.
dos para su germinacion y establecimiento (HO-
WE y SMALLWOOD 1982). Otras funciones po·
drian ser: (iv) el mantenimiento del flujo de ge.
nes entre individuos de origen diverse, por ende
portadores de numerosos genes alelos distintos
(HAMRICK y LOVELESS 1986); (v) la reduc·
cion de la competencia intraespecifica (ej., entre
plantas hermanas; ver DINERSTEIN y WEM-
MER 1988); y (vi) la facilitacion de la germina.
cion (BARNEA y col. 1990; ESTRADA y COA·
TES-ESTRADA 1986: IDANI 1986: LEWIS 1987;
LIEBERMAN y col. 1979, 1987; LIEBERMAN y
LIEBERMAN 1986; RICK y BOWMAN 1961;
TAKASAKI 1983; SMYTHE 1989). De los estu-
dios efectuados se desprende que de estas funcio-
nes, las cuales no son mutuamente excluyentes,
las mas importantes parecen ser las de escape y
colonizacion (ALVAREZ-BUYLLA y MARTINEZ-
RAMOS 1990: AUGSPURGER 1983, 1984:
AYENSU 1974; BECKER y WONG 1985; BRO·
KAW 1982, 1985; DENSLOW 1980; DIRZO y
DOMINGUEZ 1986; FLEMING y HEITHAUS
1981; FORGET 1990, 1991: HARTSHORN 1980;
HOWE y PRIMACK 1975; HOWE y col. 1985;
HOWE y SMALLWOOD 1982; JANZEN 1985:
JANZEN y col. 1976: MURRAY 1988; ORIANS
1982; PERRY y FLEMING 1980: SCHUPP y col.
1989; SUGDEN 1982: WILSON y JANZEN 1972:
ver HOWE 1989, WHEELWRIGHT y ORIANS
1982). Sin embargo, la dispersion de semillas es so-
lo uno de los procesos, si bien inicial es indispensa-
ble, que determinan la distribucion espacial de las
poblaciones de plantas: los tamaiios, formas y va.
riaciones de densidad de los "sombreados de semi·
llas" (DIRZO y DOMINGUEZ 1986: FLEMING y
HEITHAUS 1981; GARBER 1986; HOWE 1989;
JANZEN 1970, 1971, 1978cd; JANZEN y col.
1976: MURRAY 1988: THOMAS y col. 1988)
creados por los frugivoros simplemente imponen li-
mites mas o menos probables a la futura distribu.
cion de las plantas. Los patrones finales dependen
de interacciones directas e indirectas con factores
bioticos y abioticos tales como caracteristicas
 ]. Molinari: Mutualismo entre frugivoros y plantas en las selvas tropicales
(tiempo de latencia, reservas nutricias, defensas
mecanicas y quimicas) de las propias semillas,
depredadores de semillas y plantulas, depredado-
res de depredadores de semillas y plantulas, mi-
croorganismos patogenos, agentes animales o am·
bientales que secundariamente transportan las se-
millas a otros sitios, competencia con plantulas
originadas por semillas de otras especies trans-
portadas al micrositio por el frugivoro en el mis-
mo evento de dispersion, distribucion de micro-
sitios y tipos de suelo, presencia de micorrizas,
relieve, aparicion de claros de selva, variaciones
climaticas, e. incluso, eventos catastroficos {ej.,
ALVAREZ-BUYLLA y MARTINEZ-RAMOS 1990;
BROKAW 1982; CHAPMAN 1989; DAVIDAR
1983b; DE STEVEN y PUTZ 1984; DINERS-
TEIN y WEMMER 1988; FORGET y MILLE-
RON 1991; FOSTER y col. 1986; GARWOOD
y col. 1979; HOWE 1989, 1990ab; HOWE y
SMALLWOOD 1982; JANOS 1980; JANZEN
1971; LIEBERMAN y col. 1985; LOISELLE 1990;
MURRAY 1988; O'DOWD y LAKE 1991; OP-
PENHEIMER 1977; ORIANS 1982; SCHUPP
1990; SCHUPP y col. 1989; SORK 1987; TER-
BORGH 1988; VAZQUEZ-YANES 1980).
El segundo nivel de analisis, todavia poco ex-
plorado, se basa en la evaluacion de la importan-
cia funcional de los frugivoros y sus plantas coa.
daptadas en las tramas troficas de las que son
parte. En este sentido los trabajos de FUTUYMA
{1973), HOWE {1977) y GILBERT {1980) repre·
sentan una secuencia de ideas que han llevado al
establecimiento de dos importantes conceptos que
ofrecen utiles perspectivas para la comprension ':1
manejo racional de las selvas tropicales. E.sto~
conceptos son el de enlace movil (GILBERT 1980)
y el mutualista pivote (GILBERT 1980; HOWF
1977). Los enlaces moviles (•mobile links") son
animales, por ejemplo vectores de semillas, qua
constituyen factores significativos en la persisten
cia de varias especies de plantas, de cada una de
los cuales pueden a su vez depender varias ca·
denas troficas separadas. Los mutualistas pivote
("keystone mutualists", "pivotal fruit trees") son
organismos, tipicamente plantas, que constituyen
un soporte critico para los enlaces moviles. Mu.
chos de frugivoros tropicales y muchas de la9
plantas dispersadas por estos son enlaces movile1
y mutualistas pivote, y buena parte de la diver·
sidad de las selvas tropicales parece estar orga.
nizada alrededor de ellos (GILBERT 1980; TER·
BORGH 1983, 1986ab, 1988). La eliminacion in·
advertida de mutualistas pivote, aunque a corto
plazo podria tener consecuencias poco percepti·
25
bles, a mediano o largo plazo podria ocasional'
graves problemas de conservacion, pues · seria
acompanada por la perdida de enlaces moviles, la
cual a su vez seria seguida por la perdida de otra:1
plantas dependientes de dichos animales y de las
cadenas troficas sostenidas por cada una de estas
plantas (HOWE 1977; ver FUTUYMA 1973). El
riesgo seria particulannente grave en el caso d(l
mutualistas raros o restringidos a ambientes es.
casos y vulnerables (HOWE 1985a). Otro aspec·
to a tomarse en cuenta es que un mutualista pivo.
te, a traves de sus enlaces moviles, puede ser in·
dispensable para la persistencia de plantas y ca·
denas tr6£icas pertenecientes a otros parches se·
rales y tipos de habitat (incluso habitats altitudi.
nalmente diferentes; ver LOISELLE y BLAKE
1991), y que, por consiguiente, las estrategias de
manejo y conservacion de las selvas tropicales
deben encaminarse al mantenimiento de todos los
tipos de etapa seral y de habitat que las compo·
nen (GILBERT 1980; HOWE 1985a; ver LEVEY
1990). Por todas estas razones, la identificacion,
estudio y conservaci6n de mutualistas pivote ':1
enlaces moviles debe verse como una prioridad
en relaci6n con el manejo adecuado de los ecosis·
temas de los cuales las selvas tropicales son par-
te (GILBERT 1980; HOWE 1977, 1985a).
5.- MIRANDO HACIA ADELANTE
Desde hace dos decadas el conocimiento que se
tiene del mutualismo entre frugivoros y plantas
en las selvas tropicales ha experimentado un ere·
cimiento vertiginoso. Aunque ya es posible ofre-
cer una vision panoramica e integrada de lo que
es esta area de estudio, muchas de las interpre-
taciones existentes o posibles, tales como algunas
de las aqui presentadas, se basan en infonnacion
parcial acerca de un numero muy limitado de or·
ganismos y localidades, por lo cual deben verse
como hipotesis de trabajo que pudieran ser inco·
rrectas, a las cuales hay que buscar alternativas.
La proxima etapa por cumplir, sin duda ya ini-
ciada, demanda el estudio riguroso de viejos -y
nuevos problemas mediante su exploraci6n, a to·
dos los niveles, por investigadores reciprocamen-
tc "mutualistas" que incluyan ec6logos de orien·
taci6n zool6gica, botanica, ambiental, evolucionis·
ta, etc., y bioquimicos y geneticistas de orienta-
cion poblacional. !gualmente, los cientificos de-
beran estar dispuestos a substraer tiempo de sus
dilectas labores de investigacion para incremen·
tar su comunicaci6n e interaccion con otros sec.
tores de la sociedad humana, tanto de los paises
26 Acta Biol., Venez., 14 (4) 1993
-------------------------------------
desarrollados como de los paises poseedores de
las selvas tropicales. Estas iniciativas deben lle-
varse a cabo urgentementc y con tes6n, pues la
acelerada destrucci6n a la que estan siendo so-
metidas las selvas tropicales en todo el mundo
amenaza con limitar enormemente y a muy corto
plazo la variedad de situaciones de estudio, lo
cual dejara dudas para siempre sobre la validez
AGRADECIMIENTOS
Las siguientes personas tuvieron la amabilidad de revisar el manuscrito: Daniel Cabello, Enri-
que La Marca, Egbert G. Leigh, jr., y dos colegas an6nimos, uno de ellos venezolano y otro extran-
jero; los tres ultimos, arbitros. A ellos hago constar mi gratitud.
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mulado. Los resultados de estas iniciativas no s6-
lo redundaran en un enriquecimiento te6rico, si-
no que tambien contribuiran a la mejor com-
prensi6n practica de estos fascinantes y comple-
jos ecosistemas, por consiguiente, a establecer y
hacer viables los muy necesitados criterios para
su manejo racional.
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