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CienciaDirecta

¿Cómo  organizar  la  producción  de  tejido  bidireccional?
Min­Hao  Chiang  y  Thomas  Greb

El  cambium  es  un  sistema  de  células  madre  transmitidas  por  plantas   [4–6]  y  se  han  revelado  cascadas  de  comunicación  esenciales  que  
que  produce  madera  y  bast,  dos  tipos  distintos  de  tejidos  vasculares,  en   coordinan  esos  dominios  [ 7–9].
direcciones  estrictamente  opuestas.  De  este  modo,  el  cambium  contribuye  
sustancialmente  a  la  acumulación  de  biomasa  terrestre  y  representa  la   Principalmente  sobre  la  base  de  la  morfología  celular,  el  cambium  
base  para  la  formación  de  grandes  cuerpos  vegetales. se  ha  dividido  tradicionalmente  en  una  zona  que  alberga  células  
Aunque  el  modo  bidireccional  de  producción  de  tejido  por  un  grupo   madre  no  diferenciadas  y  dos  zonas  laterales,  en  las  que  se  produce  
común  de  células  madre  tiene  implicaciones  interesantes  para  la   la  diferenciación  en  células  de  floema  o  xilema  (Figura  1a)  [ 10 ] .  
biología  del  desarrollo,  los  dominios  funcionales  del  cambium  y  su   La  zona  que  alberga  células  indiferenciadas  comprende  
interacción  permanecieron  mal  definidos  durante  décadas. conceptualmente  "iniciales  de  cambio"  o  "células  madre  de  
Aquí,  resumimos  los  hallazgos  recientes  sobre  la  organización  del   cambium",  que  deberían  dividirse  asimétricamente  produciendo  una  
dominio  del  cambium  y  discutimos  los  posibles  mecanismos  importantes   nueva  célula  madre  y  precursores  de  células  de  xilema  o  floema  
para  su  organización  bipartita.  Al  resaltar  la  implicación  conceptual  para   [11].  Más  allá  de  esta  visión  bastante  superficial,  las  propiedades  
la  biología  de  las  células  madre,  integramos  nuestra  comprensión  de  la   fundamentales  del  cambium  han  sido  mucho  menos  claras.
regulación  del  cambium  en  un  contexto  más  amplio. Por  ejemplo,  ha  habido  un  debate  de  larga  data  sobre  si  los  
DIRECCIÓN precursores  del  xilema  y  el  floema  se  derivan  de  una  sola  capa  de  
Centro  de  Estudios  de  Organismos,  Universidad  de  Heidelberg,  Alemania células  madre  (teoría  uniseriada),  o  si  existen  múltiples  células  
madre  dentro  de  un  archivo  radial  (teoría  multiseriada)  [12 ,  13].  En  
Autor  para  
relación  con  esto,  no  estaba  claro  si  la  producción  de  tejido  
correspondencia:  Greb,  Thomas  (thomas.greb@cos.uni­heidelberg.de)
bidireccional  se  basa  en  un  grupo  común  o  en  dos  grupos  separados  
de  células  madre  [10].  Un  desafío  importante  en  el  análisis  de  
Opinión  actual  en  biología  vegetal  2019,  51:  15–21 cambium  es  distinguir  morfológicamente  las  células  madre  cambiales  
Esta  revisión  proviene  de  una  edición  temática  sobre  Señalización  celular  y  regulación  génica. de  las  células  tempranas  de  xilema  y  floema,  lo  que  dificulta  el  
desarrollo  de  un  modelo  espacio­temporal  de  patrones  de  
Editado  por  Ildoo  Hwang  y  Masaaki  Umeda diferenciación  y  división  celular.  Sin  embargo,  al  realizar  enfoques  
Para  obtener  una  descripción  general  completa,  consulte  el  Problema  y  el  Editorial
de  rastreo  de  linaje,  expresión  ectópica  de  reguladores  de  cambium  
y  análisis  genéticos  detallados,  estudios  recientes  han  llevado  
Disponible  en  línea  el  16  de  abril  de  2019
nuestra  comprensión  de  la  organización  de  cambium  a  un  nuevo  
https://doi.org/10.1016/j.pbi.2019.03.003
nivel.  En  esta  revisión,  resumimos  los  hallazgos  recientes  sobre  la  
1369­5266/ã  2019  Los  autores.  Publicado  por  Elsevier  Ltd.  Este  es  un   organización  del  dominio  durante  la  formación  del  tejido  vascular  y  
artículo  de  acceso  abierto  bajo  la  licencia  CC  BY­NC­ND  (http://creative   describimos  la  comprensión  actual  de  la  regulación  molecular  del  
commons.org/licenses/by­nc­nd/4.0/).
cambium  vascular  en  Arabidopsis  y  Populus.

Hay  una  célula  madre  bifacial  que  alimenta  tanto  la  producción  
de  floema  como  la  de  xilema.  Tres  enfoques  independientes  que  
utilizan  sistemas  de  rastreo  de  linaje  celular  codificados  
Introducción  La   genéticamente  resolvieron  recientemente  un  debate  de  larga  
formación  continua  de  tejidos  vasculares  durante  el  crecimiento   duración  y  demostraron  que  existe  una  célula  madre  bifacial  en  un  
radial  de  las  plantas  es  fundamental  para  el  soporte  mecánico  y   archivo  de  células  de  cambium  radial  determinado  que  alimenta  
fisiológico  de  los  cuerpos  vegetales  en  crecimiento.  El  origen  de   tanto  la  producción  de  xilema  como  la  de  floema.  [14  ,15  ,16].  En  el  
estos  tejidos  es  el  cambium  vascular,  un  sistema  bifacial  de  células   primer  enfoque,  Bossinger  y  Spokevicius  utilizaron  la  transformación  
madre  que  en  la  mayoría  de  las  especies  produce  tejidos  que   de  células  somáticas  basada  en  Agrobac  teria  después  de  herir  
transportan  agua  (madera,  xilema)  hacia  adentro  y  tejidos  que   tallos  de  álamos  y  el  reportero  b­glucuronidasa  (GUS)  para  
transportan  azúcar  (líbero,  floema)  hacia  afuera  (Figura  1a)  [ 1,2 ] .   establecer  relaciones  clonales  de  células  dentro  del  dominio  
A  pesar  de  su  importante  papel  y  dinámica  intrigante,  los  dominios   cambium  [14 ] .  Cuando  los  autores  inspeccionaron  el  área  del  
de  cambio  funcional  y  su  modo  de  interacción  solo  se  han   cambium  más  de  cuatro  meses  después  de  la  transformación,  
caracterizado  de  manera  deficiente  hasta  hace  muy  poco.  Esto   observaron  que  una  gran  fracción  de  clones  consistía  en  archivos  
contrasta  con  los  sistemas  de  células  madre  ubicados  en  las   de  células  radiales  que  abarcaban  el  área  del  cambium  e  incluían  
posiciones  apicales  de  los  brotes  y  las  raíces,  siendo  los  meristemos   células  diferenciadas  de  xilema  y  floema.  Suponiendo  que  la  
apicales  de  los  brotes  y  las  raíces  los  responsables  de  la  formación   mayoría  de  los  clones  celulares  observados  se  originaron  a  partir  
de  todas  las  partes  del  cuerpo  de  la  planta  por  encima  y  por  debajo   de  una  transformación  de  células  individuales,  esta  observación  
del  suelo,  respectivamente  [3] .  En  estos  casos,  los  dominios  funcionales  han  sido  
sugirió   claramente  
fuertemente   mapeados  
que   y de  cambium  puede  dar  lugar  a
una  célula  

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16  Señalización  celular  y  regulación  génica

Figura  1

(a)

xilema cambio líber

xilema cambio líber

(b) xilema  fibras  
xilema  parénquima  
vasos  elementos
cambium  proximal  
células  madre  
bifaciales  cambium  
distal  floema  parénquima  
elementos  cribosos  
células  acompañantes

(C)
PXY/WOX4

PXY/WOX4/
HORMIGA/SMXL5

HORMIGA/SMXL5

SMXL5

(d)

xilema
cambio

líber

Opinión  actual  en  biología  vegetal

Visión  actual  de  la  organización  y  regulación  del  cambium.  
(a)  Sección  transversal  teñida  del  hipocótilo  (es  decir,  la  unión  de  la  raíz  con  el  brote)  de  una  planta  de  Arabidopsis  thaliana  (Arabidopsis)  de  cinco  semanas.  La  
imagen  de  la  derecha  muestra  la  zona  cambial  ampliada.  ( b )  Dominios  de  cambium  funcionales  y  tipos  de  células  según  lo  revelado  por  rastreos  de  linaje  recientes.  
Tenga  en  cuenta  que  el  dominio  del  cambium  proximal  se  define  como  una  región  de  especificación  y  diferenciación  del  xilema  y  el  dominio  del  cambium  distal  como  
una  región  de  especificación  y  diferenciación  del  floema.  ( c )  Patrones  de  actividad  de  promotores  asociados  con  distintos  dominios  de  cambium.  ( d )  Interacciones  
recientemente  reveladas  entre  los  reguladores  de  cambium.  Tenga  en  cuenta  que  el  papel  de  los  genes  PEAR  y  su  interacción  con  los  genes  HD­ZIP  III  solo  se  ha  
caracterizado  para  la  especificación  de  cambium.  El  símbolo  en  forma  de  maza  entre  ARF5/MP  y  WOX4  indica  que  ARF5/MP  mantiene  la  actividad  de  WOX4  en  un  
cierto  nivel.

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¿Cómo  organizar  la  producción  de  tejido  bidireccional?  Chiang  y  Greb  17

a  los  tejidos  de  xilema  y  floema  y  es  capaz  de  cumplir  esta  función   Regulación  molecular  de  la  organización  del  cambium  A  la  luz  del  
durante  al  menos  varios  meses  [14 ].  Esta  observación  apoyó   modo  altamente  plástico  de  la  actividad  del  cambium  por  un  lado  y  
fuertemente  la  teoría  uniseriada  de  la  organización  del  cambium   la  naturaleza  robusta  de  la  organización  del  cambium  por  el  otro  
presentada  originalmente  por  el  botánico  Karl  Gustav  Sanio  hace   lado  [18 ],  se  espera  un  control  estricto  y  una  comunicación  
casi  150  años  [12]. intercelular  intensa  de  y  entre  los  dominios  del  cambium.  
Especialmente,  la  regulación  de  la  división  y  diferenciación  celular  
Se  obtuvieron  resultados  similares  usando  Arabidopsis.  La   debe  ser  dinámica  pero  robusta  para  mantener  una  población  
activación  de  sistemas  de  rastreo  de  linaje  basados  en  CRE/lox  en   estable  de  células  madre  y  equilibrar  la  producción  de  tejido  
hipocótilo  individual  o  células  de  la  raíz  reveló  clones  mayoritariamente   bidireccional.
radiales  que  abarcaban  toda  el  área  del  cambium  que,  de  nuevo,  
incluía  células  de  xilema  y  floema  [15,16 ] .  Si  no  se  extendían   Durante  más  de  una  década,  un  módulo  de  señalización  que  
radialmente  por  el  cambium,  los  clones  consistían  en  unas  pocas   consiste  en  la  quinasa  similar  a  un  receptor  PXY/TDR  y  sus  ligandos  
células  (en  su  mayoría  una)  que  solo  descansaban  en  los  tejidos   peptídicos  CLAVATA3/ESR­RELATED  41  (CLE41),  CLE42  y  CLE44  
del  xilema  o  el  floema.  Además  de  respaldar  nuevamente  la   fue  la  única  cascada  establecida  en  este  sentido.  Como  se  mencionó  
existencia  de  una  célula  madre  bifacial  dentro  de  un  archivo  de   anteriormente,  PXY/TDR  se  expresa  en  la  parte  del  cámbium  que  
células  radiales  dado  (Figura  1b),  estas  observaciones  indicaron   forma  el  xilema  y  en  las  células  madre  bifaciales  [15,16,19 ].  Allí,  es  
que  las  tasas  de  división  celular  son  altas  en  las  células  madre  en   activado  por  CLE41/42/44  que,  al  parecer,  se  originan  en  las  células  
comparación  con  los  progenitores  específicos  de  tejido.  Esta   del  floema  [19–23].  El  efecto  de  la  activación  de  PXY/TDR  es  doble.  
conclusión  fue  respaldada  por  el  marcaje  de  pulsos  de  replicación   En  primer  lugar,  promueve  la  actividad  de  las  células  madre  a  través  
de  ADN  que  no  reveló  que  las  células  en  la  parte  proliferante  del   de  la  estimulación  del  gen  del  factor  de  transcripción  WOX4  [24,25],  
cambium  mantuvieran  su  marca  durante  un  período  más  largo  [15],   un  promotor  esencial  de  la  proliferación  del  cambium  [24,26,27].  En  
lo  que  sugiere  que  las  células  madre  del  cambium  no  están  inactivas   segundo  lugar,  reprime  la  diferenciación  del  xilema  al  interferir  con  
en  el  sentido  clásico  [17].  Por  lo  tanto,  la  existencia  de  células   las  cascadas  de  señalización  intracelular  relacionadas  con  la  
progenitoras  específicas  de  tejido  que  se  amplifican  transitoriamente,   glucógeno  sintasa  quinasa  3  (GSK3)  y  con  los  brasinoesteroides  
una  característica  importante  de  otros  sistemas  de  células  madre   (BR)  [24,25,28 ].  Aún  no  se  ha  determinado  si  estas  dos  actividades  
vegetales  [3],  no  parece  ser  importante  para  el  crecimiento  radial  de   son  espacialmente  distintas,  por  ejemplo,  si  ocurren  en  células  
las  plantas.  La  falta  de  amplificación  transitoria  de  progenitores   madre  bifaciales  y  en  células  de  xilema  en  diferenciación,  
específicos  de  tejido  también  parece  hacer  obsoleto  el  término   respectivamente.
"células  madre",  tradicionalmente  utilizado  en  el  contexto  de  la  
producción  de  xilema  y  floema  [10] . Una  acción  recientemente  identificada  de  PXY/TDR  es  contrarrestar  
la  fosforilación  de  la  proteína  AUXIN  RESPONSE  FAC  TOR5/
Curiosamente,  los  estudios  realizados  en  Arabidopsis  pudieron   MONOPTEROS  (ARF5/MP)  mediante  el  bloqueo  de  GSK3  BIN2­
establecer  marcadores  moleculares  para  las  regiones  esenciales   LIKE  1  (BIL1)  [28 ] .  ARF5/MP  se  coexpresa  con  PXY/TDR  en  el  
del  cambium.  Las  células  madre  bifaciales  se  marcaron  cuando  la   cambium  proximal  y  se  descubrió  que  promueve  la  transición  de  
recombinasa  CRE  se  expresó  específicamente  bajo  el  control  de   células  madre  a  xilema,  al  menos  en  parte,  reprimiendo  directamente  
AINTEGUMENTA  (ANT)  [16],  WUSCHEL  RELATED  HOMEOBOX4   la  transcripción  de  WOX4  [29]  y  promoviendo  la  actividad  de  
(WOX4),  FLOEMA  INTERCALADO  CON  XILEMA  (PXY/TDR)  o   ARABIDOPSIS  Los  genes  RESPONSE  REGULATOR7  (ARR7)  y  
SUPRESOR  DE  MAX2  1­LIKE5  (SMXL5)  [15 ]  promotores,  lo  que   ARR15,  que  codifican  represores  de  la  señalización  de  citoquininas  
sugiere  que  esas  células  se  caracterizan  por  la  actividad  combinada   [28 ].  En  consecuencia,  la  deficiencia  de  ARF5/MP  conduce  a  más  
de  los  genes  respectivos.  El  hallazgo  de  que  todas  las  actividades   células  indiferenciadas,  más  proliferación  celular  y  un  mayor  
de  los  genes  se  superponen  solo  en  una  o  dos  células  en  orientación   diámetro  de  los  ejes  de  crecimiento  de  las  plantas  en  general  [28 ,  
radial,  siendo  ANT  la  más  específica  en  este  sentido  [ 15,16 ],   29 ].  La  fosforilación  dependiente  de  BIL1  aumenta  el  efecto  negativo  
respalda  nuevamente  la  conclusión  de  que  una  célula  madre  bifacial   de  ARF5/MP  en  la  proliferación  de  cambium  y,  considerando  que  
da  lugar  a  ambos  tejidos  vasculares.  En  comparación,  las  células   los  péptidos  CLE41/44  se  producen  en  el  floema  y  potencialmente  
próximas  a  las  células  madre  bifaciales  que  están  marcadas   inhiben  la  actividad  de  BIL1  [28],  puede  reflejar  un  mecanismo  por  
exclusivamente  por  las  actividades  del  promotor  WOX4  y  PXY/TDR   el  cual  la  producción  de  xilema  y  floema  es  menor .  finalmente  
se  identificaron  como  células  determinadas  para  el  desarrollo  del   coordinado  (Figura  1d).
xilema  [15 ].  En  contraste,  las  células  distales  a  las  células  madre  
bifaciales  caracterizadas  por  la  actividad  exclusiva  de  SMXL5  y,  
posiblemente,  los  promotores  PHLOEM  EARLY  DOF1  (PEAR1,  ver   De  acuerdo  con  una  coordinación  multicapa  de  la  actividad  del  
más  abajo)  son  células  determinadas  para  el  desarrollo  del  floema   cambium,  no  solo  los  péptidos  pequeños  de  la  familia  CLE,  sino  
(Figura  1c)  [15 ,  16 ] .  Por  lo  tanto,  los  dominios  funcionales  del   también  los  factores  de  transcripción  derivados  del  floema  son  
cambium  se  han  mapeado  claramente  y  las  herramientas  genéticas   importantes  para  la  proliferación  del  cambium.  En  un  estudio  
están  disponibles  para  visualizar  y  orientar  estos  dominios  en  el   centrado  en  los  factores  de  transcripción  expresados  en  células  
futuro. relacionadas  con  el  floema,  Miyashima  et  al.  identificó  recientemente  
un  grupo  de  seis  factores  de  transcripción  de  UNIÓN  DE  ADN  CON  
UN  DEDO  DE  ZINC  (DOF),  designados  colectivamente  como  PERAS,  para  promov

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18  Señalización  celular  y  regulación  génica

proliferación  de  células  procambiales  en  las  puntas  de  las  raíces  [30]. algunos  [29 ]  y  como  inductor  de  WOX4  en  otros  casos  [16,29 ],  aboga  
Aunque  la  relevancia  de  su  movimiento  es  difícil  de  demostrar,  las   por  un  papel  como  regulador  transcripcional  que  mantiene  la  actividad  
proteínas  PEAR  viajan  desde  las  células  del  floema  en  desarrollo   de  los  objetivos  aguas  abajo  en  un  cierto  nivel  en  lugar  de  simplemente  
hasta  su  entorno  inmediato.  Como  objetivos  directos,  activan  genes   activar  o  desactivar  su  actividad.  Teniendo  en  cuenta  que  las  salidas  
que  promueven  la  proliferación  de  células  vasculares  como  el  gen   de  señalización  de  auxinas  deben  amortiguarse  en  el  centro  
SMXL3  [31]  y,  al  mismo  tiempo,  genes  que  reprimen  la  proliferación   organizador  del  meristemo  apical  del  brote  para  mantener  los  atributos  
de  cambium  como  los  genes  CLASE  III  HOMEODOMAIN  LEUCINE   de  las  células  madre  [40],  esta  característica  puede  ser  un  motivo  
ZIPPER  (HD­ZIP  III)  [30].  Los  genes  HD­ZIP  III  codifican,  nuevamente,   común  en  los  sistemas  de  células  madre  vegetales.
para  reguladores  transcripcionales  [16,30,32]  y  generalmente  se  
asocian  con  células  de  xilema  en  desarrollo  donde  promueven  la   Una  posible  señal  promovida  por  la  señalización  de  auxina  en  el  
diferenciación  [16,32­35].  Con  el  apoyo  de  modelos  computacionales,   dominio  proximal  del  cambium  y  que  viaja  al  entorno  celular  inmediato  
Miyashima  et  al.  concluyó  que  el  efecto  positivo  de  los  factores  de   es  la  citoquinina.  Además  de  regular  los  genes  WOX4  y  HD­ZIP  III,  
transcripción  PEAR  en  la  actividad  HD­ZIP  III  y,  a  su  vez,  un  efecto   ARF5/MP  activa  directamente  el  gen  que  codifica  el  factor  de  
negativo  de  los  factores  de  transcripción  HD­ZIP  III  en  la  actividad  del   transcripción  bHLH  TARGET  OF  MONOPTEROS5  (TMO5)  en  las  
gen  PEAR  y  en  el  movimiento  de  la  proteína  PEAR  [30]  forman  un   raíces  primarias  [41] .  Al  igual  que  algunos  de  sus  homólogos,  TMO5  
circuito  de  retroalimentación  negativa  que  resulta  en  fuertes  gradientes   actúa  en  un  dímero  de  proteína  con  LONE  SOME  HIGHWAY  (LHW),  
de  concentración  de  estos  dos  grupos  de  proteínas  que  actúan   otro  factor  de  transcripción  bHLH,  en  el  desarrollo  de  células  de  xilema  
antagónicamente  (Figura  1d). para  activar  la  expresión  de  los  genes  LONELY  GUY  3  (LOG3)  y  LOG4  
que  codifican  enzimas  involucradas  en  el  paso  final  de  la  biosíntesis  
Si  bien  su  importancia  para  la  proliferación  del  cambium  completamente   de  citoquininas  [42–45].  Por  lo  tanto,  TMO5  aumenta  las  divisiones  de  
establecido  aún  debe  demostrarse,  los  autores  muestran  que  estos   células  periclinales  en  las  células  procambium,  lo  que  conduce  a  un  
gradientes  especifican  el  futuro  dominio  de  proliferación  del  cambium   aumento  del  diámetro  de  los  órganos  [42,43,46].  De  acuerdo  con  la  
dentro  del  meristema  apical  de  la  raíz  y,  por  lo  tanto,  preparan  el   observación  de  que  el  gen  ARABIDOPSIS  HISTINE  FOSPHHOSPHO  
terreno  para  el  crecimiento  continuo  de  la  raíz  radial .  30]. TRANSFERASE  6  (AHP6),  un  represor  de  la  señalización  de  la  
citoquinina,  también  se  expresa  en  las  células  del  xilema  en  desarrollo  
de  manera  dependiente  de  la  auxina  [47,48],  una  interacción  inhibitoria  
La  existencia  de  gradientes  reguladores  opuestos  a  lo  largo  de  la   mutua  entre  la  auxina  y  se  estableció  la  señalización  de  citoquininas  
secuencia  radial  de  los  dominios  del  cambium  y  su  importancia  para  la   para  definir  dominios  de  xilema  y  floema  en  desarrollo,  respectivamente  
organización  del  cambium  también  se  sugiere  por  el  hallazgo  sustancial   [47,49].
de  que  los  altos  niveles  de  señalización  de  auxina  en  las  células  de  
xilema  en  desarrollo  son  suficientes  para  inducir  el  patrón  de  cambium  
radial  de  una  manera  no  autónoma  celular.  [dieciséis]. Curiosamente,  la  señalización  de  citoquininas  estimula  la  actividad  de  
La  expresión  del  gen  HD­ZIP  III  suele  depender  de  la  auxina  [36,37]  y   los  genes  del  factor  de  transcripción  DOF  de  la  familia  PEAR  y  más  
la  deficiencia  de  ambas,  la  señalización  de  auxina  o  la  actividad  de  HD­ allá  [30,50 ].  Sin  embargo,  mientras  que  los  genes  PEAR  se  estimulan  
ZIP  III,  en  el  dominio  del  cambium  asociado  al  xilema  proximal  da   en  y  junto  a  las  células  relacionadas  con  el  floema  [30],  la  expresión  
como  resultado  una  ruptura  de  la  organización  del  cambium  [16,29 ,   dependiente  de  citoquinina  y  dependiente  de  TMO5/LHW  de  DOF2.1  
34,38,39].  En  este  contexto,  es  importante  tener  en  cuenta  que  el   se  centra  alrededor  del  periciclo  del  polo  del  xilema  [50 ].  El  hallazgo  
ortólogo  ARF5/MP  en  Populus  tomentosa  (PtoARF5/MP)  forma  una   de  que  tanto  las  PEAR  como  DOF2.1,  junto  con  un  conjunto  
unidad  reguladora  con  PtoIAA9  para  promover  directamente  la   superpuesto  de  genes  DOF  que  actúan  de  manera  redundante,  
transcripción  de  HD­ZIP  III  en  el  cambium  y  las  células  del  xilema   promueven  divisiones  celulares  procambiales  [30,50 ],  indica  que  estas  
temprano  [39] .  Sorprendentemente,  cuando  la  señalización  de  auxina   divisiones  son  el  resultado  de  una  acción  combinatoria  de  factores  de  
se  potenció  ectópicamente  en  células  individuales  de  Arabidopsis   transcripción  DOF  que  integran  la  entrada  de  diferentes  tipos  de  células.
mediante  la  generación  de  clones  celulares  que  expresaban  ARF5/MP,  
WOX4,  PXY/TDR  y  el  gen  HD­ZIP  III  ATHB8  se  activó  en  las  mismas  
células.  Además,  se  indujeron  divisiones  celulares  organizadas  y   Aunque  la  importancia  del  dímero  de  proteína  TMO5/LHW,  los  genes  
marcadores  celulares  relacionados  con  el  floema  en  células  próximas   DOF  o  la  interacción  auxina­citoquinina  solo  se  ha  demostrado  en  el  
a  células  positivas  para  ARF5/MP[16].  Esto  indicó  que  las  señales   embrión  o  en  la  punta  de  la  raíz  de  Arabi  dopsis,  los  niveles  de  auxina  
autónomas  no  celulares  aguas  abajo  de  la  señalización  de  auxina  y  los   alcanzan  su  punto  máximo  en  las  células  del  cambium  en  división  y  
genes  HD­ZIP  III  son  importantes  para  la  organización  del  cambium.  y   los  niveles  de  citoquinina  alcanzan  su  punto  máximo  en  el  floema  
que  las  células  de  xilema  en  desarrollo  cumplen  un  papel  esencial  en   derivado  del  cambium.  células  en  álamo  [51,52]  lo  que  hace  posible  
este  sentido  [16].  Es  importante  destacar  que,  de  manera  similar  al   que  principios  similares  sean  esenciales  para  el  crecimiento  radial  de  
centro  organizador  en  el  meristemo  apical  del  brote  [7],  las  células   las  plantas  a  lo  largo  del  desarrollo  de  la  planta.  El  papel  de  los  factores  
pasan  a  través  de  este  dominio  organizador  durante  su  transición  de   de  transcripción  GARP  asociados  al  floema  de  la  familia  KANADI  y  su  
células  madre  de  cam  bio  a  células  de  xilema  diferenciadas.  y  cumplen   efecto  sobre  la  señalización  de  citoquininas  y  los  genes  de  transporte  
esta  función  solo  por  un  corto  período  de  tiempo,  lo  que  subraya  la   de  auxinas  [34,53]  pueden  contribuir  a  esta  separación.  A  su  vez,  el  
naturaleza  dinámica  del  sistema  [16].  Cabe  destacar  la  interesante   pico  de  ácido  giberélico  (GA)  en  el  desarrollo  de  células  de  xilema  [51]  
observación  de  que  ARF5/MP  actúa  como  un  represor  WOX4  en y  el  papel  de  giberélico

Opinión  actual  en  biología  vegetal  2019,  51:  15–21 www.cienciadirecta.com
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¿Cómo  organizar  la  producción  de  tejido  bidireccional?  chiang  y  greb  19

6.  Kidner  C,  Sundaresan  V,  Roberts  K,  Dolan  L:  El  análisis  clonal  de  la  raíz  de  
Los  factores  de  señalización  ácida  en  la  diferenciación  del  xilema  
Arabidopsis  confirma  que  la  posición,  no  el  linaje,  determina  el  destino  celular.  
[54,55]  pueden  representar  otro  nivel  regulador  de  la  organización   Planta  2000,  211:191­199.
del  cambium. 7.  Gaillochet  C,  Stiehl  T,  Wenzl  C,  Ripoll  JJ,  Bailey­Steinitz  LJ,  Li  L,  Pfeiffer  A,  Miotk  
A,  Hakenjos  JP,  Forner  J  et  al.:  Control  de  las  transiciones  del  destino  de  las  
células  vegetales  mediante  señales  transcripcionales  y  hormonales.  eLife  
Conclusiones  La   2017,  6.
secuencia  radial  de  tejidos  a  lo  largo  del  área  del  cambium  y  su   [Artículo  gratuito  de  PMC]  [PubMed]  8.  Heisler  MG,  Hamant  O,  Krupinski  P,  Uyttewaal  M,  Ohno  C,  2005;

naturaleza  dinámica  representa  un  paradigma  intrigante  para  el   Jonsson  H,  Traas  J,  Meyerowitz  EM:  La  alineación  entre  la  polaridad  PIN1  
y  la  orientación  de  los  microtúbulos  en  el  meristema  apical  del  brote  revela  
estudio  de  aspectos  fundamentales  de  la  biología  del  desarrollo  y   un  estrecho  acoplamiento  entre  la  morfogénesis  y  el  transporte  de  auxinas.  
los  descubrimientos  recientes  han  proporcionado  una  comprensión   PLoS  Biol  2010,  8:e1000516.
sustancial  de  su  cableado  interno.  Mediante  divisiones  asimétricas,   [ Artículo  gratuito  de  PMC ]  [ PubMed ]  9.  Dello  Ioio  R,  Nakamura  K,  Moubayidin  
una  célula  madre  produce  dos  tejidos  diferentes  en  direcciones   L,  Perilli  S,  Taniguchi  M,  Morita  MT,  Aoyama  T,  Costantino  P,  Sabatini  S:  
Un  marco  genético  para  el  control  de  la  división  y  diferenciación  celular  en  el  
opuestas  y  el  destino  de  las  células  hijas  generadas  parece   meristema  de  la  raíz.  Ciencia  2008,  322:1380–1384.
depender  de  su  entorno  celular  respectivo.
10.  Larson  PR:  En  The  Vascular  Cambium:  Development  and
Junto  con  varios  mecanismos  de  comunicación  intercelular,  se   Estructura.  Editado  por  Timell  TE.  Berlín:  Springer­Verlag;  1994.
genera  un  sistema  proliferativo  robusto  y  altamente  organizado,  
11.  Butterfield  BG:  Terminología  utilizada  para  describir  el  cambium.
flexible  y  robusto  al  mismo  tiempo.  Los  niveles  incluyen  la   IAWA  Bull  1975,  1975/1:13­14.
regulación  espacial  de  la  señalización  de  auxinas  y  citoquininas   12.  Sanio  K:  Anatomía  del  pino  común  (Pinus  sylvestris  L.).
[47,48,51],  la  comunicación  intercelular  mediante  péptidos   Año  b  Wiss  Bot  1873,  9:50­126.
pequeños  [24,56]  y  el  movimiento  de  los  reguladores   13.  Raatz  W:  Las  imágenes  de  palo  en  el  cuerpo  de  madera  secundario  de  los  
transcripcionales  [30,32],  motivos  que  también  se  han  encontrado   árboles  y  la  teoría  inicial.  Año  b  Wiss  Bot  1892,  23:567­636.

esenciales  para  los  meristemas  apicales  [ 9,40,57–61].  Cada  
archivo  de  células  radiales  que  cruza  la  zona  del  cambium  puede   14.  Bossinger  G,  Spokevicius  AV:  El  análisis  sectorial  revela  patrones  de  
diferenciación  de  cambium  en  los  tallos  de  los  álamos.  J  Exp  Bot  2018,  69:  
considerarse  como  una  versión  unidimensional  y  simplificada  de   4339­4348.
este  meristema  y  puede  ser  suficiente  como  primera  aproximación   Al  realizar  la  transformación  somática  de  las  células  de  cambium  en  el  álamo  y  
establecer  relaciones  clonales,  los  autores  encuentran  que  una  célula  madre  bifacial  
para  obtener  una  comprensión  integrada  de  los  diversos  niveles   alimenta  los  tejidos  del  floema  y  el  xilema  y  es  capaz  de  mantener  su  función  durante  
de  interacciones  reguladoras.  En  ese  sentido,  el  crecimiento  radial   varios  meses.

de  las  plantas  podría  ser  fundamental  para  avanzar  sustancialmente   15.  Shi  D,  Lebovka  I,  Lo´  pez­Salmero´  n  V,  Sanchez  P,  Greb  T:  Las  células  madre  
en  nuestra  visión  sobre  la  dinámica  de  los  meristemas  y  la  regulación  del  crecimiento  
de  cambium   dbe   las  gpeneran  
ifacial   lantas. xilema  y  floema  durante  el  crecimiento  radial  de  
la  planta.  Desarrollo  2019,  146:dev171355.
Utilizando  el  rastreo  de  linaje  y  el  etiquetado  de  pulsos  de  células  en  división,  los  
Declaración  de  conflicto  de  interés  Nada   autores  encuentran  que  una  célula  madre  bifacial  produce  tejidos  de  xilema  y  floema  
en  cada  archivo  de  células  radiales.  También  identifican  actividades  promotoras  
declarado. asociadas  con  esas  células  madre  y  otros  dominios  de  cambium  funcionales.

16.  Smetana  O,  Riikka  M,  Lyu  M,  Amiryousefi  A,  Sanchez  Rodriguez  F,  Wu  MF,  
Sole  Gil  A,  Leal  Gavarron  M,  Siligato  R,  Miyashima  S  et  al.:  Los  altos  niveles  
Agradecimientos  Este  trabajo  fue   de  señalización  de  auxina  definen  el  organizador  de  células  madre  del  
Cambium  vascular.  Naturaleza  2019,  565:485–489.
apoyado  por  el  Consejo  Europeo  de  Investigación  a  través  de  una  subvención  de  
Además  de  revelar  la  existencia  de  células  madre  bifaciales  en  el  cambium,  los  
Consolidator  [PLANTSTEMS,  647148]  y  la  Deutsche  Forschungsgemeinschaft  
autores  identifican  las  células  del  xilema  en  desarrollo  como  un  dominio  organizador  
(DFG)  a  través  de  SFB1101  y  una  Cátedra  Heisenberg  [GR2104/5­1]  a  TG  
del  patrón  del  cambium  radial  que  cumplen  de  manera  no  celular  autónoma.
Agradecemos  a  Dongbo  Shi  y  Sebastian  Wolf  ( ambos  en  COS,  Heidelberg)  por  sus  
valiosos  comentarios  sobre  el  manuscrito.
17.  Yamada  T,  Park  CS,  Lacorazza  HD:  Control  genético  de
quiescencia  en  células  madre  hematopoyéticas.  Ciclo  Celular  2013,  
12:2376­2383.
Referencias  y  lecturas  recomendadas
Los  artículos  de  particular  interés,  publicados  dentro  del  período  de  revisión,  se   18.  Jokipii­Lukkari  S,  Delhomme  N,  Schiffthaler  B,  Mannapperuma  C,  Prestele  J,  
han  destacado  como: Nilsson  O,  Street  NR,  Tuominen  H:  hoja  de  ruta  transcripcional  para  la  
variación  estacional  en  la  formación  de  madera  de  abeto  noruego.  Plant  
de  interés  especial   Physiol  2018,  176:2851­2870.
de  interés  excepcional
19.  Etchells  JP,  Turner  SR:  El  par  de  ligandos  del  receptor  PXY­CLE41  define  
1.  Shi  D,  Tavhelidse  T,  Thumberger  T,  Wittbrodt  J,  Greb  T:  Nichos  de  células  madre   una  vía  multifuncional  que  controla  la  velocidad  y  la  orientación  de  la  división  
bifaciales  en  peces  y  plantas.  Curr  Opin  Genet  Dev  2017,  45:28­33. celular  vascular.  Desarrollo  2010,  137:767­774.

2.  Tonn  N,  Greb  T:  Crecimiento  radial  de  plantas.  Curr  Biol  2017,  27:R878­ 20.  Hirakawa  Y,  Shinohara  H,  Kondo  Y,  Inoue  A,  Nakanomyo  I,
R882. Ogawa  M,  Sawa  S,  Ohashi­Ito  K,  Matsubayashi  Y,  Fukuda  H:  Control  
autónomo  no  celular  del  destino  de  las  células  madre  vasculares  mediante  
3.  Greb  T,  Lohmann  JU:  Células  madre  vegetales.  Curr  Biol  2016,  26:R816­ un  sistema  de  péptido/receptor  CLE.  Proc  Natl  Acad  Sci  USA  2008,  
R821. 105:15208–15213.

4.  Reinhardt  D,  Frenz  M,  Mandel  T,  Kuhlemeier  C:  microcirugía 21.  Morita  J,  Kato  K,  Nakane  T,  Kondo  Y,  Fukuda  H,  Nishimasu  H,  Ishitani  R,  
y  análisis  por  ablación  láser  de  las  interacciones  entre  las  zonas  y  capas  del   Nureki  O:  estructura  cristalina  de  la  quinasa  TDR  similar  al  receptor  vegetal  
meristema  apical  del  brote  de  tomate.  Desarrollo  2003,  130:4073­4083. en  complejo  con  el  péptido  TDIF.  Nat  Commun  2016,  7:12383.

5.  Yadav  RK,  Tavakkoli  M,  Xie  M,  Girke  T,  Reddy  GV:  Un  subidón 22.  Zhang  H,  Lin  X,  Han  Z,  Qu  LJ,  Chai  J:  La  estructura  cristalina  del  complejo  
mapa  de  expresión  génica  de  resolución  del  nicho  de  células  madre  del   PXY  TDIF  revela  un  mecanismo  de  reconocimiento  conservado  entre  los  
meristemo  de  brotes  de  Arabidopsis.  Desarrollo  2014,  141:2735­2744. pares  de  péptido­receptor  CLE.  Cell  Res  2016,  26:543­555.

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20  Señalización  celular  y  regulación  génica

23.  Yaginuma  H,  Hirakawa  Y,  Kondo  Y,  Ohashi­Ito  K,  Fukuda  H:  A bases  moleculares  de  la  regulación  de  la  formación  de  madera  por  auxina  en  álamo  
nueva  función  de  los  péptidos  relacionados  con  TDIF:  promoción  de  la  formación  de   temblón  híbrido.  Célula  vegetal  2008,  20:843­855.
yemas  axilares.  Plant  Cell  Physiol  2011,  52:1354­1364.
39.  Xu  C,  Shen  Y,  He  F,  Fu  X,  Yu  H,  Lu  W,  Li  Y,  Li  C,  Fan  D,  Wang  HC  et  al .:  La  cascada  
24.  Hirakawa  Y,  Kondo  Y,  Fukuda  H:  La  señalización  del  péptido  TDIF  regula  la   de  señalización  Aux/IAA­ARF­HB  mediada  por  auxina  regula  el  xilema  secundario  
proliferación  de  células  madre  vasculares  a  través  del  gen  homeobox  WOX4   desarrollo  en  población.  Nuevo  Phytol  2018,  222:752­767.
en  Arabidopsis.  Célula  vegetal  2010,  22:2618­2629.

25.  Kondo  Y,  Ito  T,  Nakagami  H,  Hirakawa  Y,  Saito  M,  Tamaki  T, 40.  Ma  Y,  Miotk  A,  Sutikovic  Z,  Medzihradszky  A,  Wenzl  C,
Shirasu  K,  Fukuda  H:  Las  proteínas  vegetales  GSK3  regulan  la  diferenciación  de   Ermakova  O,  Gaillochet  C,  Forner  J,  Utan  G,  Brackmann  K  et  al.:  WUSCHEL  actúa  
las  células  del  xilema  aguas  abajo  de  la  señalización  TDIF­TDR.  Nat  Commun  2014,   como  reóstato  en  la  ruta  de  las  auxinas  para  mantener  las  células  madre  apicales  
5:3504. en  Arabidopsis.  bioRxiv  2019:468421.

26.  Suer  S,  Agusti  J,  Sanchez  P,  Schwarz  M,  Greb  T:  WOX4  imparte  capacidad  de   41.  Schlereth  A,  Moller  B,  Liu  W,  Kientz  M,  Flipse  J,  Rademacher  EH,  Schmid  M,  Jurgens  
respuesta  de  auxina  a  las  células  de  cambium  en  Arabidopsis.  Célula  vegetal  2011,   G,  Weijers  D:  MONOPTEROS  controla  la  iniciación  de  raíces  embrionarias  mediante  
23:3247­3259. la  regulación  de  un  factor  de  transcripción  móvil.  Naturaleza  2010,  464:913­916.

27.  Kucukoglu  M,  Nilsson  J,  Zheng  B,  Chaabouni  S,  Nilsson  O:  Los  genes  tipo  
HOMEOBOX4  (WOX4)  RELACIONADOS  CON  WUSCHEL  regulan  la   42.  De  Rybel  B,  Adibi  M,  Breda  AS,  Wendrich  JR,  Smith  ME,  Novak  O,  Yamaguchi  N,  
actividad  de  división  celular  cambial  y  el  crecimiento  secundario  en  árboles  Populus.   Yoshida  S,  Van  Isterdael  G,  Palovaara  J  et  al.:  Integración  del  crecimiento  y  el  
Nuevo  Fitol  2017,  215:642­657. patrón  durante  la  formación  de  tejido  vascular  en  Arabidopsis.  Ciencia  2014,  
345:1255215.
28.  Han  S,  Cho  H,  Noh  J,  Qi  J,  Jung  HJ,  Nam  H,  Lee  S,  Hwang  D,  Greb  T,  Hwang  I:  la  
fosforilación  de  MP  mediada  por  BIL1  integra  la  señalización  de  PXY  y  citoquinina   43.  Ohashi­Ito  K,  Saegusa  M,  Iwamoto  K,  Oda  Y,  Katayama  H,
en  el  crecimiento  secundario. Kojima  M,  Sakakibara  H,  Fukuda  H:  Un  complejo  bHLH  activa  la  división  de  células  
Plantas  nacionales  2018,  4:605­614. vasculares  a  través  de  la  acción  de  la  citoquinina  en  el  meristemo  apical  de  la  raíz .  
Han  et  al.  encuentran  que  una  fosforilación  dependiente  de  BIL1  del  factor  de  transcripción   Curr  Biol  2014,  24:2053­2058.
ARF5/MP  y  la  activación  de  los  represores  de  señalización  de  citoquinina  ARR7  y  ARR15  
son  eventos  que  ocurren  aguas  abajo  de  la  acción  de  PXY/TDR. [ Artículo  gratuito  de  PMC ]  [ PubMed ]  44.  Katayama  H,  Iwamoto  K,  Kariya  Y,  Asakawa  T,  
Kan  T,  Fukuda  H,  Ohashi­Ito  K:  Un  ciclo  de  retroalimentación  negativa  que  controla  
los  complejos  bHLH  está  involucrado  en  la  división  y  diferenciación  de  células  
29.  Brackmann  K,  Qi  J,  Gebert  M,  Jouannet  V,  Schlamp  T, vasculares  en  el  meristema  apical  de  la  raíz.  Curr  Biol  2015,  25:3144–3150.
Grunwald  K,  Wallner  ES,  Novikova  DD,  Levitsky  VG,  Agusti  J  et  al .:  La  especificidad  
espacial  de  las  respuestas  de  auxina  coordina  la  formación  de  madera.  Nat  Commun  
2018,  9:875. 45.  Vera­Sirera  F,  De  Rybel  B,  Urbez  C,  Kouklas  E,  Pesquera  M,  Alvarez­Mahecha  
Mediante  la  modulación  de  la  señalización  de  auxina  y  la  actividad  de  ARF5/MP  en  el   JC,  Minguet  EG,  Tuominen  H,  Carbonell  J,  Borst  JW  et  al.:  En  bHLH­based  
dominio  del  cámbium  proximal,  ensayos  transcriptómicos  y  bioquímicos,  los  autores   feedback  loop  in  plantas.  Dev  Cell  2015,  35:432­443.
encuentran  que  ARF5/MP  se  une  directamente  al  promotor  WOX4  y,  por  lo  tanto,  promueve  
la  transición  de  células  madre  a  xilema.
46.  De  Rybel  B,  Moller  B,  Yoshida  S,  Grabowicz  I,  Barbier  de  Reuille  P,  Boeren  S,  Smith  
30.  Miyashima  S,  Roszak  P,  Sevilem  I,  Toyokura  K,  Blob  B,  Heo  J,  Mellor  N,  Help­ RS,  Borst  JW,  Weijers  D:  Un  complejo  bHLH  controla  el  establecimiento  del  tejido  
Rinta­Rahko  H,  Otero  S,  Smet  W  et  al.:  Los  factores  de  transcripción  Mobile   vascular  embrionario  y  el  crecimiento  indeterminado  en  Arabidopsis.  Dev  Cell  2013,  
PEAR  integran  señales  de  hormonas  y  miARN  para  cebar  crecimiento   24:426­437.
cambial.  Naturaleza  2019,  565:490­494.
Este  estudio  caracteriza  el  papel  autónomo  no  celular  de  los  genes  PEAR  en  la  promoción  
de  divisiones  celulares  procambiales.  Además,  se  identifica  que  un  bucle  de  retroalimentación   47.  Bishopp  A,  Help  H,  El­Showk  S,  Weijers  D,  Scheres  B,  Friml  J,  Benkova  E,  Mahonen  
negativa  entre  los  factores  de  transcripción  PEAR  y  HD  ZIP  III  es  importante  para  especificar   AP,  Helariutta  Y:  Una  interacción  inhibidora  mutua  entre  la  auxina  y  la  citoquinina  
el  dominio  de  proliferación  del  cambium. especifica  el  patrón  vascular  en  las  raíces.  Curr  Biol  2011,  21:917­926.

31.  Wallner  ES,  Lopez­Salmeron  V,  Belevich  I,  Poschet  G,  Jung  I,  Grunwald  K,  
Sevilem  I,  Jokitalo  E,  Hell  R,  Helariutta  Y  et  al.:  Strigolactone­  and  Karrikin­ 48.  Mahonen  AP,  Bishopp  A,  Higuchi  M,  Nieminen  KM,  Kinoshita  K,  Tormakangas  K,  
independent  SMXL  proteins  are  central  regulators  of  phloem  formation.  Curr   Ikeda  Y,  Oka  A,  Kakimoto  T,  Helariutta  Y:  La  señalización  de  citoquinina  y  su  
Biol  2017,  27:1241­1247.   inhibidor  AHP6  regulan  el  destino  celular  durante  el  desarrollo  vascular.  Ciencia  
2006,  311:  94–98.

32.  Carlsbecker  A,  Lee  JY,  Roberts  CJ,  Dettmer  J,  Lehesranta  S, 49.  Mellor  N,  Adibi  M,  El­Showk  S,  De  Rybel  B,  King  J,  Mahonen  AP,  Weijers  D,  
Zhou  J,  Lindgren  O,  Moreno­Risueno  MA,  Vaten  A,  Thitamadee  S  et  al.:  La   Bishopp  A:  enfoques  teóricos  para  comprender  el  patrón  vascular  de  la  raíz:  un  
señalización  celular  por  microRNA165/6  dirige  el  destino  de  las  células  de  la   consenso  entre  los  modelos  recientes.  J  Exp  Bot  2017,  68:5­16.
raíz  dependiente  de  la  dosis  del  gen.  Naturaleza  2010,  465:316­321.

33.  Baima  S,  Forte  V,  Possenti  M,  Peñalosa  A,  Leoni  G,  Salvi  S, 50.  Smet  W,  Sevilla  I,  de  Luis  Balaguer  MA,  Wybouw  B,  Púrpura  E,
Felici  B,  Ruberti  I,  Morelli  G:  Regulación  de  retroalimentación  negativa  de  la   Miyashima  S,  Blob  B,  Roszak  P,  Jacobs  TB,  Boekschoten  M  et  al.:  DOF2.1  
señalización  de  auxina  por  el  módulo  de  transcripción  ATHB8/ACL5­BUD2. controla  la  proliferación  de  células  vasculares  dependiente  de  citoquinina  
Mol  Plant  2014,  7:1006­1025. aguas  abajo  de  TMO5/LHW.  Curr  Biol  2019,  29.
En  este  trabajo,  el  gen  DOF2.1  se  identifica  como  un  objetivo  de  la  cascada  transcripcional  
34.  Ilegems  M,  Douet  V,  Meylan­Bettex  M,  Uyttewaal  M,  Brand  L, ARF5/MP  TMO5­LOG  que  induce  divisiones  celulares  periclinales.
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