Machine Translated by Google

Vea discusiones, estadísticas y perfiles de autor para esta publicación en: https://www.researchgate.net/publication/281371671

Teorías endosimbióticas para el origen eucariota

Artículo en Philosophical Transactions of The Royal Society B Biological Sciences · Agosto 2015

DOI: 10.1098/rstb.2014.0330

CITAS LEE
340 16,916

3 autores, incluyendo:

Guillermo Martín Sriram G. Garg

Universidad Heinrich-Heine de Düsseldorf Universidad Heinrich-Heine de Düsseldorf

373 PUBLICACIONES 34.079 CITAS 36 PUBLICACIONES 998 CITAS

VER EL PERFIL VER EL PERFIL

Algunos de los autores de esta publicación también están trabajando en estos proyectos relacionados:

Clasificación y Evolución en Biología, Lingüística e Historia de la Ciencia Ver proyecto

Evolución de la importación de proteínas a mitocondrias y cloroplastos Ver proyecto

Todo el contenido que sigue a esta página fue subido por Sriram G Garg el 31 de agosto de 2015.

El usuario ha solicitado la mejora del archivo descargado.

Machine Translated by Google

Teorías endosimbióticas para el origen

eucariota
rstb.royalsocietypublishing.org
William F. Martin, Sriram Garg y Verena Zimorski

Instituto de Evolución Molecular, Universita¨t Du¨sseldorf, Universita¨tsstraße 1, Du¨sseldorf 40225, Alemania

Revisar
Citar este artículo: Martin WF, Garg S, Zimorski V. 2015
Teorías endosimbióticas para el origen de los eucariotas. Fil.
Durante más de 100 años, las teorías endosimbióticas han figurado en la mente sobre las diferencias entre
las células procariotas y eucariotas. En la literatura se han presentado más de 20 versiones diferentes de la
teoría endosimbiótica para explicar el origen de los eucariotas y sus mitocondrias. Muy pocos de esos
modelos dan cuenta de los anaerobios eucariotas. El papel de la energía y las limitaciones energéticas que
la organización de las células procarióticas impuso a la innovación evolutiva en la historia de las células ha

Trans. R. Soc. B 370: 20140330. http://dx.doi.org/10.1098/ llegado recientemente a influir en la teoría endosimbiótica. Solo las células que poseían mitocondrias tenían

rstb.2014.0330 los medios bioenergéticos para alcanzar la complejidad de las células eucariotas, razón por la cual no existen
verdaderos intermediarios en la transición de procariota a eucariota. Las versiones actuales de la teoría
endosimbiótica afirman que el anfitrión era un archaeon (una archaebacterium), no un eucariota. Por lo tanto,
Aceptado: 6 de mayo de 2015
la historia evolutiva y la biología de las arqueas se relacionan cada vez más con los orígenes eucarióticos,
más que nunca. Aquí, hemos compilado una encuesta de teorías endosimbióticas sobre el origen de los

Una contribución de 17 a un número temático
'Orígenes eucarióticos: avances y desafíos'.
Áreas temáticas:
eucariotas y las mitocondrias, y sobre el origen del núcleo eucariota, resumiendo los elementos esenciales
de cada uno y contrastando algunas de sus predicciones con las observaciones. A partir de estas
consideraciones, surge un nuevo aspecto de la endosimbiosis en la evolución de los eucariotas: el huésped
del origen de los plástidos era un anaerobio facultativo.

evolución, biología celular, ciencia de las plantas

Palabras clave:

endosimbiosis, eucariotas, núcleo, mitocondrias,

plástidos, anaerobios

1. Introducción
Autor de la correspondencia: William F. La evolución temprana es una parte importante de la historia de la vida, y el origen de los eucariotas es sin duda

Martin uno de los temas más importantes de la evolución temprana, como lo atestigua la colección de artículos de este

correo electrónico: bill@hhu.de

número especial. Hay varias perspectivas desde las que se pueden ver los orígenes de los eucariotas, incluida la
evidencia paleontológica [1], la energética [2], el origen de los rasgos específicos de los eucariotas [3,4] o las
relaciones de los diferentes grupos de eucariotas entre sí [5] . Este documento analizará los orígenes de los
eucariotas desde el punto de vista de la teoría endosimbiótica, y cómo las diferentes versiones de la teoría
endosimbiótica tienden a cuadrar con los datos que tenemos para los anaerobios eucariotas y con respecto a los
datos de las filogenias de los genes. La teoría endosimbiótica tiene una historia larga y llena de acontecimientos,
resumida virtuosamente en el libro de Archibald [6], y hablando de historia, aquí hay un buen lugar para disipar
un mito: sobre Altmann.

Ocasionalmente se puede leer (aunque cortésmente no daremos ejemplos) que a Altmann [7] se le atribuye
la idea de la teoría simbiótica para el origen de las mitocondrias, pero eso es incorrecto. Aquellos de nosotros que
podemos leer alemán y que tenemos una copia del libro de Altmann de 1890 podemos dar fe: en el libro de 1890,

Altmann no estaba interesado en las mitocondrias, y no propuso su origen simbiótico.

No mencionó ni las mitocondrias (ni su antiguo nombre, condriosomas) ni la endosimbiosis en su libro sobre

'bioblastos'. Para Altmann, todo en las células eucariotas consistía en bioblastos, incluido el citosol, el núcleo y
los cromosomas. Sus bioblastos correspondían a un estado de organización química de la materia que era más
grande que la molécula pero más pequeño que la célula 'la unidad morfológica más pequeña de material
organizado' ('die kleinste morphologische Einheit der organisirten Materie') [8, p. 258]. Tal vez corresponderían en
tamaño aproximadamente a lo que hoy llamamos complejos macromoleculares, que sin embargo no se pueden
ver en los microscopios ópticos de la época de Altmann. También distinguió autoblastos,

& 2015 Los Autores. Publicado por la Royal Society bajo los términos de Creative Commons Attribution License
http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/, que permite el uso sin restricciones, siempre que se mencione el
autor original y la fuente.
Machine Translated by Google
citoblastos, carioblastos y somatoblastos, que se mencionan con mucha menos
frecuencia que los bioblastos. Un tratado académico de Altmann en el contexto
de la teoría simbiótica, y por qué no se le atribuye haber sugerido la teoría
endosimbiótica, se puede encontrar en Ho¨xtermann & Mollenhauer [8].
El concepto de simbiosis (del latín, 'viviendo juntos'), que dos organismos
diferentes pueden coexistir de manera estable e incluso dar lugar a un nuevo tipo
de organismo, se remonta a Simon Schwendener [9], un botánico suizo que
descubrió que los líquenes consisten en un hongo y un fotosintetizador. El
botánico alemán Heinrich Anton de Bary (1878) acuñó el término 'simbionte' para
designar este tipo de coexistencia [10]. A Schimper [11] se le atribuye a veces el
descubrimiento de la teoría endosimbiótica, pero su tratado sobre el tema está
íntegramente contenido en una nota a pie de página que se traduce así: "Si se
puede confirmar de manera concluyente que los plástidos no surgen de novo en
los óvulos, la relación entre los plástidos y los organismos en los que están
contenidos recordaría un poco a una simbiosis. De hecho, las plantas verdes
pueden deber su origen a la unificación de un organismo incoloro con uno
uniformemente teñido de clorofila' [11, pp. 112-113]. Eso fue todo lo que escribió
sobre la posibilidad de un origen plástido simbiótico. Sin embargo, la oración que
sigue inmediatamente a esa en la famosa nota a pie de página de Schimper
también es significativa, como veremos en un pasaje posterior sobre Portier y el
origen simbiótico de las mitocondrias; se traduce así: 'Según Reinke (Allg. Botanik,
p. 62) los cuerpos de clorofila [Chlorophyllko¨rner, otro nombre para los plástidos
en la época de Schimper] podrían incluso tener la capacidad de vivir
independientemente; observó este fenómeno, tal como me lo comunicaron y lo
publicaron con amable autorización, en una calabaza podrida, cuyos cloroplastos,
rodeados de Pleospor ahyphae, continuaban vegetando en células muertas y se
multiplicaban por división» [11, p. 113]. Claramente, Reinke estaba observando
la proliferación de bacterias contaminantes, no de orgánulos de vida libre.
Schimper [11,12], sin embargo, defendió el caso de que los plástidos
proliferan a través de la división. Eso fue importante para el biólogo ruso
Constantin Mereschkowsky, quien probablemente entregó el primer caso
completamente argumentado de que algunas células surgieron a través de la
unión intracelular de dos tipos diferentes de células (endosimbiosis), en su artículo
de 1905 [13] que ha sido traducido al inglés. [14]. Mereschkowsky [13] dijo tres
cosas: (i) los plástidos son, sin duda, cianobacterias reducidas que al principio de
la evolución entraron en simbiosis con un huésped heterótrofo, (ii) el huésped
que adquirió los plástidos fue en sí mismo el producto de una simbiosis anterior
entre un huésped más grande, heterótrofa, célula huésped ameboide y un
endosimbionte 'microcócico' más pequeño que dio origen al núcleo, y (iii) la
autotrofia de las plantas es una herencia, en su totalidad, de las cianobacterias
[13].
El esquema de Mereschkowsky fue más elaborado pero básicamente no
cambió en su serie de 1910 [15]: había dos tipos de hongos, los que desarrollaron
un núcleo sin endosimbiosis y los que alguna vez poseyeron plástidos pero se
volvieron secundariamente no fotosintéticos, hoy los llamamos los oomy cetes, y
todavía no hay consenso sobre el tema de si alguna vez tuvieron plástidos o no.
Las ramas del árbol de Mereschkows ky se unen ocasionalmente a través de la
endosimbiosis para producir fundamentalmente y radicalmente nuevos tipos de
organismos (plantas, por ejemplo) [15,16]. Una versión más moderna de la
simbiosis en la evolución celular tendría que incluir el origen simbiótico de las
mitocondrias, las arqueas y el concepto de endosimbionte secundario. Las teorías
endosimbióticas dicen que las células se unen, unas dentro de otras, durante la
evolución para dar lugar a nuevos linajes.
en los niveles taxonómicos más altos, a través de la combinación. Ese no es el 2
tipo de evolución que Darwin tenía en mente; su visión de la evolución era de
gradualismo.
Muchos biólogos todavía tienen problemas con la noción de endosimbiosis
y, por lo tanto, prefieren considerar el origen de los eucariotas como el producto
de la duplicación de genes, mutaciones puntuales y procesos micromutacionales
[17]. Un artículo de 2007 del difunto Christian de Duve [18] ahora se toma a
menudo como el asta de la bandera de las teorías micromutacionales del origen
eucariota, pero de Duve, al igual que el difunto Lynn Margulis [19], siempre
rechazó categóricamente la evidencia de que las mitocondrias y los hidrogenosomas
—anaero formas bic de mitocondrias [20,21]—comparten un ancestro común.
Ninguna forma anaeróbica de mitocondrias encaja en la teoría endosimbiótica
clásica. Esto se debe a que la teoría endosimbiótica clásica (la versión de
Margulis de ) [19] se basaba en la premisa de que el beneficio de los orígenes
endosimbióticos de las mitocondrias se fundaba en la utilización de oxígeno,
mientras que las versiones de Duve iban un paso más allá y sugerían que incluso
el origen endosimbiótico de las mitocondrias peroxisomes se fundó en la
utilización de oxígeno [18].
Las mitocondrias anaeróbicas nunca se mencionaron y los hidrogenosomas, si
se mencionaron, se explicaron como si no fueran mitocondrias [18,19]. El énfasis
excesivo en el oxígeno en la teoría endosimbiótica y cómo el enfoque en el
oxígeno condujo a mucha confusión con respecto a la distribución filogenética y
el significado evolutivo de las formas anaeróbicas de las mitocondrias se ha
tratado en otra parte [22-24].
Existe una alternativa a la teoría endosimbiótica clásica que tuvo en cuenta
las mitocondrias anaeróbicas y los hidrogenosomas, la hipótesis del hidrógeno
[25]; predijo (i) que todos los eucariotas poseían mitocondrias o las habían
perdido secundariamente, (ii) que el huésped de los orígenes mitocondriales era
un archaeon, habiendo surgido el estado eucariótico a raíz de los orígenes
mitocondriales, y (iii) que aeróbico y las formas anaerobias deben intercalarse en
el árbol eucariótico. Aunque radical en ese momento, la predicción (i) se confirmó
[26–29], al igual que la predicción (ii) [30–32], así como (iii) [21,33]. Además, sólo
recientemente, se ha reconocido que la invención de rasgos específicos de
eucariotas requería más energía metabólica por gen que la que tienen a su
disposición los procariotas, y que las mitocondrias proporcionaron a las células
eucariotas un aumento de órdenes de magnitud en la cantidad de energía por
gen, que (finalmente) explica por qué el origen de los eucariotas corresponde al
origen de las mitocondrias [2,34]. Pero hay más en los orígenes eucariotas que
solo tres predicciones y energía. Hay que tratar el origen del núcleo [35] y el
papel que las filogenias de los genes han llegado a desempeñar en estos temas.
Además, hay que tener en cuenta el conjunto completo de caracteres que
distinguen a los eucariotas de los procariotas (meiosis, mitosis, ciclo celular,
tráfico de membranas, retículo endoplásmico (RE), Golgi, flagelos y todos los
demás atributos específicos de los eucariotas, incluido un completo citoesqueleto,
no solo una salpicadura de homólogos procarióticos para las proteínas del
citoesqueleto [31]), pero aquí nuestro enfoque está en las teorías endosimbióticas,
no en el origen autógeno de los caracteres eucarióticos compartidos
ancestralmente, cuyos orígenes por razones energéticas vienen a raíz del origen
mitocondrial [34 ].
2. Árboles genéticos, no tan simples como parece
Para obtener una imagen más completa de los orígenes de los eucariotas,
tenemos que incorporar la transferencia lateral de genes (LGT) entre procariotas,
la endosimbiosis y la transferencia de genes desde los orgánulos al núcleo en la
imagen. Eso no es tan simple como podría
Machine Translated by Google
parece, porque se ha hecho evidente que los genes individuales
tienen historias individuales y diferentes. Por lo tanto, para tener una
idea general, tendríamos que integrar todos los árboles de genes
individuales en un diagrama resumen de tal manera que se tomaran
las afinidades evolutivas del plástido (una cianobacteria), la mitocondria
(una proteobacteria) y la anfitrión (un archaeon) en cuenta. Nadie lo
ha hecho todavía, aunque hay algunos intentos en esa dirección [36].
En 2015, nuestra imagen típica de los orígenes eucarióticos implica
un árbol filogenético basado en un gen o, más comúnmente ahora, un
análisis concatenado de una pequeña muestra de genes (digamos 30
o más de cada genoma), que genera un árbol, la esperanza siendo
que el árbol así obtenido será representativo del genoma como un
todo y por lo tanto tendrá algún carácter predictivo de lo que podríamos
observar en las filogenias más allá de los 30 o más genes usados
para hacer el árbol. Los aproximadamente 30 genes comúnmente
utilizados para tales filogenias concatenadas son en su mayoría
proteínas ribosómicas u otras proteínas involucradas en el
procesamiento de la información, genes que Jim Lake denominó
genes informacionales en 1998 [37].
Pero debido al papel de la endosimbiosis en la evolución de las
células eucariotas, los eucariotas tienden a tener dos conjuntos
evolutivamente distintos de ribosomas (ribosomas arqueales en el
citosol y ribosomas bacterianos en la mitocondria), o a veces tres (un
conjunto bacteriano adicional en el plástido [38 ]) y, en casos raros,
cuatro conjuntos de ribosomas activos (otro conjunto más en algas
que poseen nucleomorfos) [39]. El enfoque del 'conjunto central de
genes', en todas sus manifestaciones hasta el momento, solo consultó
los ribosomas citosólicos en busca de eucariotas y, por lo tanto, solo
analizó el componente arqueal de la historia de las células eucariotas.
Algunos de nosotros hemos estado preocupados de que, al observar
únicamente los genes que reflejan el componente arqueal de las
células eucariotas, podríamos estar perdiéndonos mucho, porque
desde el principio fue evidente que muchos genes en los eucariotas
no provienen de las arqueas, sino de las bacterias. , más
razonablemente bajo la teoría endosimbiótica, de orgánulos [40,41].
Un estudio inicial que analizó la filogenia del conjunto de genes
central, que en gran medida, pero no del todo, corresponde al
superoperón de la proteína ribosómica de los procariotas, llegó a la
conclusión de que la información contenida en el alineamiento es
problemática debido a la poca conservación de la secuencia
involucrada. en muchos de los sitios [42]. También se expresaron
preocupaciones de que los 30 genes del conjunto, si se analizan
individualmente, podrían no tener la misma historia y que la
concatenación podría ser un problema [43], pero eso no impidió que
los bioinformáticos [44] redescubrieran el mismo conjunto de genes.
Aproximadamente 30 genes y creando un árbol que se parecía
notablemente al árbol de ARNr en la mayoría de los aspectos más
destacados, en particular en lo que respecta a la posición de los
eucariotas. En ese momento era bastante conocido que los genes de
origen arqueal en eucariotas no son representativos de los genomas
en su conjunto; constituyen una minoría del genoma y son ampliamente
superados en número por genes de origen bacteriano [45]. A pesar de
eso, la atención en el tema de los orígenes de los eucariotas, con
pocas excepciones [46–48], se ha mantenido enfocada en el
componente arqueal, y probablemente permanecerá así hasta que
surjan métodos mejorados para resumir la información contenida en miles de árboles.
al frente
Siempre crítico con las ramas en los árboles que producen los
métodos filogenéticos [49], Embley y sus colegas observaron el
conjunto central conservado con métodos filogenéticos más
perspicaces [30,50,51] y descubrieron que el componente arqueal de
los eucariotas se ramifica dentro de las arqueas. Estos nuevos árboles
tienden a agrupar a los eucariotas con los crenarchaeotas, específicamente
con el superfilo TACK de arqueas [31], mientras que al mismo tiempo 3
tiende a ubicar la raíz de las arqueas entre los euriarqueotes, a veces
entre los metanógenos [52].
Ahora es un buen momento para echar un vistazo a las teorías
endosimbióticas e ideas relacionadas con el origen de los eucariotas,
su núcleo y sus mitocondrias. Al hacerlo, retomamos nuestras propias
revisiones anteriores del tema [22,53], cuyas cifras se han vuelto
populares [31]. En la siguiente sección, resumimos lo que dicen varios
modelos, comenzando con los modelos para el origen del núcleo y
luego pasamos a los modelos para los orígenes de los cloroplastos y
las mitocondrias.
3. El núcleo
El núcleo es una característica definitoria de los eucariotas [54]. Las
teorías para la evolución del núcleo generalmente se basan (i) en
invaginaciones de la membrana plasmática en un procariota o (ii) en
la endosimbiosis de un archaeon en un huésped eubacteriano o (iii)
en un origen autógeno de un nuevo sistema de membrana que incluye
la envoltura nuclear en una hueste de origen arqueal después de la
adquisición de mitocondrias. La teoría endosimbiótica del origen del
núcleo comenzó con Mereschkowsky [13]. Postuló que el núcleo
evolucionó a partir de un procariota (micoplasma), que fue engullido
por una célula ameboidea homóloga al citosol eucariota (figura 1a;
[15]).
Cavalier-Smith argumentó que las membranas nuclear y ER se
originaron a través de invaginaciones de la membrana plasmática de
una célula procariótica (figura 1b; [55–58]). Sugirió que el procarionte
inicialmente perdió su pared celular y, por lo tanto, ganó la capacidad
de fagocitar partículas de alimentos. Los ribosomas, adheridos
principalmente a la membrana plasmática, se internalizaron, pero
todavía adheridos a la membrana, dando como resultado primero el
RE rugoso y fuera de él la envoltura nuclear. Gould y Dring [59]
presentaron un modelo diferente en 1979 donde describieron que la
formación de endosporas de bacterias Gram-positivas resultó en el
origen del núcleo. El protoplasto de una sola célula se divide durante
la formación de endoesporas de tal manera que la célula engulle una
porción de su propio citoplasma, que luego queda rodeado por una
doble membrana que da como resultado el núcleo de la célula (figura
1c; [59]). En la década de 1990, se publicaron varios modelos para el
origen del núcleo a través de la endosimbiosis (a veces llamadas
teorías endocariotas), pero solo unos pocos se refieren a la sugerencia
original de Mereschkowsky. Tienen en común que contemplan un
huésped eubacteriano que engulló un endosimbionte arqueobacteriano
que experimentó una transformación en el núcleo (figura 1d; [60,61]).
Fuerst y Webb [62] observaron que el ADN en la eubacteria de agua
dulce en gemación Gemmata obscuriglobus (un miembro del grupo
Planctomyces-Pirella) parece estar rodeado por una membrana
plegada, cuya organización se pensó que se asemejaba al núcleo
(figura 1e). ; [62]). Documentos posteriores fueron menos cautelosos
y llamaron a esta estructura un núcleo directamente [63]; trabajos
posteriores sobre Gemmata demostraron que la membrana interna es
simplemente una invaginación de la membrana plasmática [64], como
se había señalado previamente [53]. Searcy y Hixon [65] interpretaron
las arqueobacterias termófilas acidófilas metabolizadoras de azufre
que carecen de una pared celular rígida pero que tienen un
citoesqueleto bien desarrollado como una etapa primaria para la
evolución de las células eucariotas (figura 1f; [65]).
Lake y Rivera [66] sugirieron una endosimbiosis en la que una
bacteria engulló un archaeon (crenarchaeon) para el origen de los
eucariotas (figura 1g). Un modelo vesicular para el origen del núcleo
en una célula que tenía un endosimbionte mitocondrial
Machine Translated by Google

4
(a) metanógenos
(i) fusión ÿ-proteobacteria

[15] [67,68]
Monera micrococcus ÿ-proteobacterias
cianobacteria amitocondriato
productoras de H2
eucariota

(b)
actinobacterias
Termoplasma
(j)

[55–58]
arqueobacterias

espiroqueta [19,70]
eucariota amitocondria

(C) (k)
complejo-envuelto
virus de ADN

Eubacteria Gram [59]

formación de endosporas
positiva

[71]
(d)
Eubacteria Gram metanógeno similar al consorcio eucariotas
negativa metanoplasma (¿mitocondriadas?)

(l)
g-proteobacteria
eocito (crenarchaeote) endocariosis [60,61]

(y) [72]
pirococo

(metro)

planctomiceto como una joya amitocondriato [62]

eucariota

(F )

[73–75]

Archaebacterium termófila [sesenta y cinco]

acidófila metabolizadora de
azufre
(gramo) (norte)

bacteria

[76]
[66]

Crenarchaeon

Archaeon planctomiceto
(h) (o)
dependiente de H2

[40] [77]
thaumarchaeon endocariosis
proteobacteria vesícula anaeróbico facultativo
productora de H2 acumulación eucariota mitocondrial

Figura 1. Modelos que describen el origen del núcleo en eucariotas. (a–o) Esquema de varios modelos que explican el origen del núcleo. Las células/membranas arqueales se
representan en rojo, mientras que el azul indica células/membranas eubacterianas. Las membranas negras se utilizan cuando la identidad filogenética de la célula no está clara
o no está especificada. Véase también [22,53].

fue propuesto (figura 1h; [40]). Postula un papel para la transferencia de genes y el origen
de los lípidos bacterianos en el origen del sistema de endomembranas eucariotas, y en
una formulación posterior [35] postula una relación causal entre el origen de los
spliceosomas y el origen de la compartimentación núcleo-citosol (esto aspecto se discute
con más detalle en una sección posterior). Moreira & Lo´pez-Garc´ÿa [67,68] modificaron
el modelo endocariótico, invocando el principio de sintrofia anaeróbica (dependencia de
H2) para el origen del núcleo. Postularon una fusión de membranas plasmáticas en una
aglomeración de d-proteobacterias que atrapaban a una arqueobacteria metanogénica,
que evolucionó hasta el núcleo (figura 1i; [67,68]). El tipo de
La fusión de membranas plasmáticas entre células de vida libre que Moreira y López-
García [67,68] prevén no se ha observado para las bacterias, pero se sabe que ocurre
entre las arqueas [69]. Lynn Margulis presentó otra teoría simbiógena para el origen del
núcleo. Ella sugirió una simbiosis entre una espiroqueta y una arqueobacteria sin pared
celular (lo más probable es que sea similar a un termoplasma en su opinión), que
conduce tanto al flagelo eucariota como al núcleo (figura 1j; [19,70]). Bell sugirió en 2001
un origen viral para el núcleo que involucraba poxvirus en el contexto de consorcios
sintróficos que involucraban metanógenos (figura 1k; [71]). Horiike postuló un modelo en
el que el núcleo emergía de un
Machine Translated by Google
endosimbionte archaeal (similar a Pyrococcus), que fue engullido
por una -proteobacteria (figura 1l; [72]). Un origen de los eukaryotes (de ahí,
gramo
implícita o explícitamente, su núcleo) anterior a
También se ha sugerido repetidamente a los procariotas (figura lm;
[73–75]). Penny argumenta que los procariotas, que él y Forterre
[73] a veces llamados 'akaryotes' [75], surgieron de este eucariota
ancestro a través de la hipótesis de la termorreducción de Forterre: una
transición al estado procariótico desde un ancestro eucariótico en
respuesta a temperaturas más altas.
Más recientemente, la comunidad de científicos interesados en
evolución del citoesqueleto han, en forma inalterada, reavivado
La hipótesis de Cavalier-Smith de un autógeno (no simbiótico)
origen de un eucarionte amitocondriato fagocitador (un arquezoón) a través
de cambios mutacionales puntuales que conducen a un huésped que
no necesita una mitocondria en absoluto para disfrutar de su fagocitosis
estilo de vida, pero adquiere uno de todos modos (figura 1n; [76]).
Forterre [77] partió de la termorreducción e introdujo una nueva variante
de la hipótesis endocariótica, una que
tiene planctomycetes (un miembro del grupo PVC: Planctomy cetes,
Verrucomicrobia, Chlamydiae) involucrados en eucariotas
origen como huésped bacteriano para el engullimiento de un eón taumarca
como núcleo, seguido de invasiones de retrovirus
y virus de ADN grande nucleocitoplasmático (NCLDV). En
esta teoría, el PTV (por PVC– thaumarchaeon–virus)
hipótesis de fusión, la bacteria del PVC proporciona componentes universales
de las membranas eucariotas necesarios también para la
formación del núcleo y el taumarchaeon proporciona
Proteínas informativas y operativas y precursores de la
citoesqueleto eucariótico moderno y tráfico de vesículas
(figura 1o; [77]).
Un problema con todos los modelos que contemplan un papel para planc
tomycetes en origen eucariota es que no hay
evidencia filogenética que vincularía cualquier linaje de planc tomycetes con
eucariotas [78]. Los problemas con las teorías
que derivan el núcleo de un endosimbionte son numerosos
y se han enumerado en detalle en otra parte [40]; en esencia, ellos
no logran explicar por qué el compartimento nuclear es tan fundamentalmente
diferente de cualquier célula de vida libre desde el punto de vista
de (i) fisiología biosintética o generadora de ATP (en conjunto
falta en el compartimiento nuclear), (ii) topología de membrana
(ninguna celda de vida libre está limitada de manera similar), (iii) permeabilidad
(ningún citosol procariótico es contiguo al medio ambiente)
a través de los poros), y (iv) división (disolución de un homólogo superficial a
la membrana plasmática una vez por división celular en
eucariotas con mitosis abierta). Teorías endosimbióticas de
El origen plástido y mitocondrial no tiene esos problemas.
Un problema con la hipótesis de la termorreducción es que no
no abordar la cuestión de dónde vienen los eucariotas en el primer
lugar, simplemente toma su origen como algo dado. El reconocimiento que
el ancestro común de los eucariotas poseía una mitocondria [30,32,79] es un
problema grave para la termorreducción
hipótesis, porque el eucariota primero tiene que dar lugar a un procariota (el
ancestro mitocondrial) que se requiere para su propio
origen, una secuencia de eventos que, al pie de la letra, requiere tiempo para
corre hacia atrás. Las hipótesis de la termorreducción son generalmente
silencio sobre el origen de las mitocondrias. Muy pocos modelos
para el origen del ncleo, posiblemente slo uno, derivar el
núcleo en un huésped archaeal que poseía una mitocondria.
Ese modelo postula que la membrana nuclear surge de vesículas
de membranas que consisten en lípidos bacterianos [40] e invoca la
necesidad de separar el empalme de la traducción como el selectivo
presión que condujo a la fijación de la compartimentación en
nucleoplasma y citoplasma [35].
El enfoque reciente tanto en la evolución de los componentes del 5
citoesqueleto [76] como en un origen autógeno (no simbiótico)
de un eucariota amitocondriato fagocitante apuntan a un problema que debe
mencionarse. Esa teoría, una vez llamada la
la hipótesis de los archezoa [55,56], ahora a veces llamada la teoría de las
arqueas de la citosificación del fago [31], prevé que el punto gradual
Los cambios conducen a un huésped procariótico que puede realizar completamente
fagocitosis eucariótica en toda regla (un proceso bastante complejo).
Estas teorías dicen que la fagocitosis es el carácter clave
que permitió el origen endosimbiótico de las mitocondrias. Un problema común
a estas teorías es que los fagocíticos,
El eucariota primitivamente amitocondriado no necesita un mitocondrio en
absoluto, y si hubiera algún mecanismo selectivo interpretable
Entonces, los eucariotas deberían haber surgido de los procariotas en
múltiples linajes de forma independiente. Eso siempre ha
sido uno de los aspectos más débiles de las teorías autógenas, en
además de los aspectos bioenergéticos [34].
4. El origen de las mitocondrias (y los cloroplastos)
La teoría endosimbiótica del origen de los cloroplastos y las mitocondrias
comenzó de nuevo con Mereschkowsky [13] y su idea
sobre una simbiosis entre 'cromatóforos' (plástidos) y un
Célula ameboidea heterótrofa. Contradijo a los ortodoxos.
ver que los cromatóforos son órganos autógenos del
células vegetales; los vio como simbiontes, cuerpos extrínsecos o
organismos, que entraron en el plasma del huésped estableciendo
una relación simbiótica. El huésped para el origen de los plástidos.
se originó, en su opinión, a partir de una simbiosis anterior
entre una célula heterótrofa ameboidea y una 'microcócica'
endosimbionte que dio origen al núcleo (figura 2a; [13]).
La comparación de los atributos fisiológicos y anatómicos de plástidos y
cianobacterias conocidos en ese momento lo llevó a la
cierta conclusión de que los endosimbiontes eran 'cyanophyceae'
(cianobacterias) que entraron en simbiosis con ameboides o
células flageladas en varias ocasiones independientes, lo que lleva
a un reino vegetal que tiene varios orígenes independientes. Que
es decir, vio los plástidos de diferentes colores de las algas (rojo,
verde, marrón, dorado) como herencias de diferentes endosimbiontes, cada
uno con esas pigmentaciones diferentes. A pesar de que
se equivocó en esa interpretación específica—hoy existe
amplio acuerdo de que los plástidos de todas las plantas y algas tienen
un solo origen [80-82]—él tenía razón con el endosimbiótico,
origen cianobacteriano de los plástidos.
Mereschkowsky falló, sin embargo, en reconocer el origen endosimbiótico
de las mitocondrias, aunque el fisiológico
propiedades de las células que explicó con el endosimbiótico
origen del núcleo son, desde la perspectiva actual, propiedades
de las mitocondrias [15]. Como muy legiblemente explicado por Archibald
[6], Portier desarrolló (en francés) la idea de que había una estrecha
relación entre las bacterias y las mitocondrias y que
Las mitocondrias están involucradas en numerosos procesos en el
célula. Pero como Schimper en su nota a pie de página sobre plástidos,
que traducimos anteriormente, Portier propuso que las mitocondrias podrían
cultivarse fuera de sus células huésped, y esto
precipitó críticas implacables de sus contemporáneos
[6]. Claramente, tanto Reinke (como se cita en la nota a pie de página de Schimper que
traducimos arriba) y Portier estaban observando la proliferación de bacterias
contaminantes, no de orgánulos de vida libre.
Wallin [83] desarrolló aún más la teoría endosimbiótica para
mitocondrias, en inglés. Reconoció que estos orgánulos
son descendientes de bacterias endosimbióticas, pero permaneció
Machine Translated by Google

6
(a) (j)

[13] [101]
Monera micrococcus cianobacteria

(b) (k)
Archaeon
dependiente de H2

[83] [25]
proteobacteria mitocondriato
productora de H2 acumulación de vesículas anaeróbico facultativo
eucariota

(C) (l)

[89]
fusión

[104]
proteobacteria
(d) micoplasma consumidora de O2

(metro)

[88]
púrpura
espiroqueta
sin azufre

[105]

(y) proteobacteria
consumidora de H2S

(norte)

[92]
mixobacteria ancestral

(F )
[68]

euriarqueota antepasado mitocondrial etapa

metanogénica (a-proteobacterium) protoeucariótica

(O)
[93]
TACK arqueón

(gramo)

[106]

célula a-proteobacteria
células procariotas
cariótica primitiva
[94]

(pags)

(h)

[107]

[95]

(q)
(i) bacteria epibiótica

[96]
[108]
eocito formación de ampollas

Figura 2. Modelos que describen el origen de las mitocondrias y/o cloroplastos en eucariotas. (a–q) Esquema de varios modelos que explican el origen de las mitocondrias y/o los
cloroplastos. Las células/membranas arqueales se representan en rojo, mientras que el azul indica células/membranas eubacterianas. Las membranas negras se usan cuando la
identidad de la célula no está clara y el verde se usa para células/membranas derivadas de cianobacterias. Véase también [22].

muy poco claro cuál era su idea sobre el anfitrión (figura 2b; [83]).
Al igual que Portier, pensó que era posible el cultivo de mitocondrias fuera
de su huésped. Pero él tenía en mente el concepto de transferencia de
genes desde los orgánulos al núcleo: 'Parece lógico, sin embargo, que bajo
ciertas circunstancias, [...] los organismos bacterianos pueden desarrollar
una simbiosis absoluta con un organismo superior y de alguna manera u
otra. otro impresionar a un nuevo
carácter sobre los factores de la herencia. El mecanismo más simple y
fácilmente concebible mediante el cual se produce la alteración sería la
adición de nuevos genes a los cromosomas del simbionte bacteriano» [84,
pág. 144].
En forma impresa, los biólogos celulares rechazaron la teoría
endosimbiótica durante la década de 1920 y hasta la década de 1970.
Algunas palizas prominentes fueron (i) de Wilson [85] quien escribió (págs. 738–739)
Machine Translated by Google
'Mereschkowsky ('10), en una entretenida fantasía, ha desarrollado la hipótesis'...
'en nuevos vuelos de la imaginación sugiere Mereschkowsky', (ii) de Buchner [86]
(págs. 79-80), quien discutió teoría endosimbiótica en un capítulo titulado 'Irrwege
der Symbioseforschung' (traducción: Investigación de simbiosis desviada) y (iii) de
Lederberg [87], quien conjeturó (p. 424): 'No deberíamos ser demasiado explícitos
al confundir posibilidades con certezas. Tal vez el descrédito asociado a algunas
de las ideas representadas en esta revisión se deba a sus exageraciones acríticas,
como la teoría de Famintzin-Merechowsky de la filogenia de los cloroplastos de las
cianofitas (28, 126) o la identidad de las mitocondrias con las de vida libre. bacterias
(198)'.
La teoría endosimbiótica fue repopularizada en 1967 por Lynn Sagan (más
tarde Margulis) [88] y también mencionada en un artículo muy curioso de Goksøyr
[89]. Por lo que podemos decir, esas fueron las sugerencias iniciales en la teoría
endosimbiótica de que tanto los cloroplastos como las mitocondrias descienden de
biontes endosimbiontes, pero de endosimbiontes separados. Goksøyr sugirió un
desarrollo evolutivo de las mitocondrias y más tarde, en una simbiosis independiente,
los cloroplastos de las formas procarióticas a través de una relación cenocítica en
la que los procariotas anaeróbicos (probablemente de una sola especie) se
pusieron en contacto sin que intervinieran las paredes celulares (figura 2c; [89]). ).
El ADN de estas células se acumuló en el centro del aglomerado, una membrana
nuclear surgió de un retículo endoplásmico, estableciéndose una célula eucariota
anaeróbica. Los eucariotas aeróbicos se remontan a una relación simbiótica
endocelular de eucariotas anaeróbicos con procariotas aeróbicos, que surgió con
el enriquecimiento de oxígeno en la atmósfera.
La posterior pérdida de autonomía por parte del procariota aeróbico para convertirse
en mitocondria se produjo junto con la transferencia de genes al núcleo del
huésped. Una absorción de una cianobacteria primitiva, que implicaba transferencias
de genes al núcleo nuevamente, condujo a eucariotas fotosintéticos. Goksøyr
asumió que los sistemas cenocíticos ocurrieron varias veces a partir de diferentes
formas procariotas, lo que hace que el origen de los eucariotas sea no monofilético
[89]. El artículo de Goksøyr contiene solo una referencia, a un artículo de 1964 de
Stanier, y no menciona la literatura simbiótica más antigua.
Lynn Sagan reavivó la idea de una ascendencia procariótica de mitocondrias
y cloroplastos y amplió la idea para incluir un origen espiroqueto de flagelos [88].
En la segunda página de su artículo de 1967, que según se informa fue rechazado
por 15 revistas diferentes [90], afirma: "Aunque estas ideas no son nuevas..."
mientras se refiere al artículo de Mereschkowsky de 1910 [15], aunque
Mereschkowsky no no aparece en la bibliografía de su libro de 1970 [91]. Ella
sugirió que el origen de los eucariotas a partir de los procariotas está relacionado
con la creciente producción de oxígeno libre por parte de los procariotas
fotosintéticos y la creciente proporción de oxígeno en la atmósfera. Su huésped
era un procariota anaeróbico heterótrofo (quizás similar a Mycoplasma), en cuyo
citoplasma se ingirió un microbio procariota aeróbico (la proto-mitocondria), lo que
resultó en la evolución de un organismo ameboide aeróbico, que luego adquirió un
espiroqueto, lo que resultó en el flagelo eucariótico (figura 2d; [88]; sus versiones
posteriores modificaron ese orden de eventos). Ella describió la evolución de los
plástidos como varias ingestiones de diferentes procariotas fotosintéticos
(protoplastidios, evolucionados de procariotas que consumen oxígeno, homólogos
a las cianobacterias) por parte de protozoos heterótrofos (figura 2d; [88]).
Contrarrestando a Margulis, de Duve [92] señaló que el fagocito primitivo, que
adoptaba simbióticamente diferentes tipos de microorganismos, era un aerobio
primitivo que permanecía dependiente del peróxido de hidrógeno.
respiración durante su evolución temprana, estableciéndose a través de la pérdida 7
de la pared celular y la evolución de los procesos de invaginación de la membrana
(endocitosis) un fagocito primitivo con peroxisomas como el principal orgánulo
respiratorio (aeróbico).
Este organismo amitocondrial portador de peroxisomas se convirtió más tarde en
el huésped de una bacteria aeróbica con fosforilación oxidativa, el ancestro de las
mitocondrias (figura 2e; [92]).
Stanier sugirió un huésped heterótrofo anaeróbico en la evolución de los
cloroplastos [93] y colocó el origen de los cloroplastos antes del origen de las
mitocondrias, argumentando que dado que las mitocondrias usan oxígeno y que el
origen de los eucariotas tuvo lugar en tiempos anaeróbicos, debe haber habido
primero una fuente suficiente y continua de oxígeno antes de que las mitocondrias
pudieran desarrollarse (figura 2f; [93]).
A principios de la década de 1970, hubo una resistencia considerable al
concepto de simbiosis en la evolución celular. Raff y Mahler [94] presentaron un
modelo alternativo, no simbiótico, para el origen de las mitocondrias, proponiendo
que el proto-eucariota era una célula aeróbica heterótrofa avanzada de gran
tamaño, que agrandaba la superficie de la membrana respiratoria lograda por
invaginaciones de la membrana celular interna, que luego formó vesículas unidas
a la membrana que se expulsaron de la membrana respiratoria, generando
orgánulos respiratorios cerrados que adquirieron una membrana externa más tarde
(compartimentación, figura 2g; [94]). Bogorad [95] describió una hipótesis de clones
en racimo para el origen de las células eucariotas a partir de una sola célula no
compartimentada. Sugirió que el genoma de la célula se dividió en grupos de
genes (que representan un nuevo genoma), seguido de un desarrollo de membrana
alrededor de cada grupo de genes para crear una o más estructuras que contienen
genes a partir de las cuales evolucionaron los núcleos, las mitocondrias y los
cloroplastos (figura 2h; [95] ).
Cavalier-Smith [96] explicó el origen de los cloroplastos y las mitocondrias mediante
la fusión y reestructuración de los tilacoides en una cianobacteria. Los plástidos
resultaron de la reestructuración de los tilacoides fotosintéticos y de las mitocondrias
mediante la reestructuración de los tilacoides respiratorios, respectivamente (figura
2i; [96]).
Aunque los estudios de evolución molecular descartaron más o menos los modelos
no simbióticos para el origen de los plástidos y las mitocondrias [97], el escepticismo
con respecto a la teoría endosimbiótica tiende a ser profundo. anderson et al. [98]
en su publicación sobre el ADN mitocondrial humano concluyó que el
datos 'hacen que sea difícil sacar conclusiones sobre mitochon
evolución seca. Alguna forma de endosimbiosis, que implica la colonización de
una célula eucariota primitiva por un organismo parecido a una bacteria que
respira, es una hipótesis atractiva para explicar el origen de las mitocondrias. Sin
embargo, el endosimbionte puede no haber estado más estrechamente relacionado
con los procariotas actuales que con los eucariotas [98, p. 464].
Durante las décadas de 1970 y 1980, se desarrollaron algunos otros modelos
para el origen de los eucariotas, que no se presentan en la figura 2. John y Whatley
[99] presentaron un modelo simbiótico muy explícito para el origen de las
mitocondrias con una mitocondria anaeróbica, fermentadora. -careciendo de 'proto-
eucariota' como huésped para una bacteria aeróbica de vida libre (similar a
Paracoccus denitrificans), dando lugar a las mitocondrias donde nuevamente no
se aborda el origen del huésped. Woese [100] reconoció que las arqueobacterias
podrían estar relacionadas con el linaje del huésped en la teoría endosimbiótica,
pero su modelo para el origen de las mitocondrias sugirió un origen mitocondrial
temprano en la historia de la Tierra, cuando la atmósfera era anaeróbica, que las
mitocondrias podrían descender de un origen fotosintético inicial. orgánulo tetico,
que ganó la capacidad de respiración oxigenada después de convertirse en un
endosimbionte [100].
Machine Translated by Google
En 1980, tanto van Valen & Maiorana (figura 2j; [101]) como Doolittle
[102] pusieron a las arqueobacterias en el contexto de la endosimbiosis,
sugiriendo que son los grupos hermanos del huésped que adquirió la
mitocondria. Margulis [103] ajustó su versión de la teoría endosimbiótica
para dar cabida a los descubrimientos de las arqueas en consecuencia,
pero mantuvo el origen simbiótico (espiroqueta) de los flagelos.
La hipótesis del hidrógeno postula la sintrofia anaeróbica como el
contexto ecológico que vincula la asociación simbiótica de una
arqueobacteria anaeróbica, estrictamente dependiente del hidrógeno y
autotrófica como huésped con una eubacteria heterótrofa facultativamente
anaeróbica como endosimbionte (figura 2k; [25]). Implica una mitocondria
ancestral que podría usar su cadena de transporte de electrones o usar
fermentaciones ácidas mixtas ( productoras de H2), por lo que explica
directamente la ascendencia común de las mitocondrias y los
hidrogenosomas, así como las formas intermedias entre los dos, las
mitocondrias anaeróbicas. 21]. El modelo de Vellai y Vida [104] opera con
un huésped procariótico para el origen de las mitocondrias (figura 2l), al
igual que la teoría del ciclo del azufre de Searcy (figura 2m; [105]), pero
ninguno da cuenta de los hidrogenosomas ni de las mitocondrias
anaeróbicas .
Lo´pez-Garc´ÿa & Moreira [68] propusieron un escenario evolutivo para
el origen de las mitocondrias que también incluye un origen endosimbiótico
del núcleo. Su modelo es también una simbiosis sintrófica mediada por la
transferencia de hidrógeno entre especies entre una arquea metanogénica
anaeróbica estricta, que se convirtió en el núcleo, y una mixobacteria
ancestral heterótrofa, fermentadora, productora de hidrógeno (d-
proteobacterium) [68] que sirvió como huésped; el ancestro mitocondrial
(una -proteobacteria) fue entonces rodeado por la pareja sintrófica, lo que
a condujo a una etapa (endo)simbiótica obligatoria con compartimentación
metabólica como fuerza selectiva para evitar la interferencia de vías
anabólicas y catabólicas opuestas.
Después de que la mitocondria se estabilizó, se produjo una pérdida de
metanogénesis generando la etapa de protoeucariota, en la que el
endosimbionte arqueal se convirtió en el núcleo (figura 2n; [68]).
Martijn y Ettema [106] propusieron la teoría de la fagocitación de las
arqueas, que postula una arquea (lo más probable es que pertenezca al
superfilo TACK) y una a-proteobacteria (la proto-mitocondria). El archaeon
primero tomó fagocíticamente varias formas de otras células procariotas y
las digirió, lo que resultó en transferencias de genes, por lo que observamos
que la fagocitosis no es necesaria para la transferencia de genes entre
procariotas. Para proteger su material genético de tal "contaminación", se
formó una membrana por invaginación (la envoltura nuclear), lo que resultó
en un tipo de célula cariota primitiva. En esa etapa, se engulló una
proteobacteria ÿ, que estableció una interacción endosimbiótica con el
hospedador, lo que dio lugar a un tipo de célula protomitocondrial (figura
2o; [106]). Este modelo tiene bastante en común con el de Cavalier-Smith
[57] en que el origen de la complejidad de las células eucariotas (fagocitosis
y núcleo) precede al origen de las mitocondrias, lo que por razones
energéticas es poco probable [34].
Gray [107] propuso recientemente la hipótesis de la pre-mitocondria, que
no explica el origen de los eucariotas, pero asume que el anfitrión ya era
más o menos eucariota en organización, y además supone que el anfitrión
era aeróbico antes del origen de las mitocondrias. , enfatizando, como de
Duve & Margulis [18,19], el oxígeno en la teoría endosimbiótica. El origen
de las mitocondrias fue precedido por un 'compartimento' consumidor de
ATP, la pre-mitocondria, presumiblemente rodeada por una membrana (no
es explícito en este punto),
que se convirtió en la mitocondria a través de la reorientación de sus 8
proteínas en un endosimbionte a-proteobacterial similar a Rickettsia (figura
2p; [107]). La hipótesis de la pre-mitocondria no dice nada sobre el origen
de los componentes arqueales de los eucariotas, sobre la presencia o
ausencia de un núcleo en el huésped y sobre las formas anaeróbicas de
las mitocondrias.
El modelo quizás más reciente para el origen de la célula eucariota y
las mitocondrias es la teoría de adentro hacia afuera de David y Buzz
Baum [108]. Argumentaron que una asociación mutualista cada vez más
íntima entre un huésped arqueal (eocito) y una proteobacteria epibiótica (la
protomitocondria), que inicialmente vivía en la superficie de la célula
huésped, impulsó el origen de los eucariotas. La célula huésped comenzó
a formar protuberancias y agrandamientos de ampollas para lograr una
mayor área de contacto entre los socios simbióticos, lo que resultó en la
membrana nuclear externa, la membrana plasmática y el citoplasma,
mientras que los espacios entre las ampollas generaron el RE.
Los simbiontes quedaron inicialmente atrapados en el RE, pero penetraron
la membrana del RE para localizarse en el citosol durante la evolución
(figura 2q; [108]).
Esta sección ha demostrado que se ha invertido mucho en el tema de
cómo el bionte endosimbio mitocondrial podría haber ingresado a su
huésped. Muchas teorías otorgan un premio a la fagocitosis y la depredación
de bacterias como el paso esencial para permitir que el simbionte ingrese
a su huésped. La depredación en realidad está muy extendida entre las
bacterias [109], pero nunca involucra la fagocitosis, sino que involucra
mecanismos de penetración similares a Bdellovibrio, una habilidad que ha
evolucionado en muchos linajes independientes de bacterias, incluido
Micavibrio, y que se ha sugerido que posiblemente jugó un papel en el
origen mitocondrial [110,111]. Pero la depredación, ya sea que implique
fagocitosis o depredación bacteriana, deja las mitocondrias con el aspecto
de restos de indigestión.
Los orígenes de la endosimbiosis y los orgánulos no tienen que ver con la digestión.
La simbiosis microbiana, el proceso que dio origen a los orgánulos
bioenergéticos, tiene que ver con la química.
5. Anaerobios y origen mitocondrial en un
huésped procariótico
La teoría endosimbiótica se basa tradicionalmente en la fisiología
comparada (metabolismo energético y del carbono central). Eso es cierto
para Mereschkowsky [13,15], para la formulación de Margulis de 1970 [91],
para la versión de John y Whatley [99] y para la versión de van Valen y
Maiorana [101]. La única formulación de la teoría endosimbiótica que da
cuenta directamente de las mitocondrias anaeróbicas y la distribución (en
gran medida independiente de la filogenia) de los anaerobios en todos los
principales grupos eucariotas y su uso del mismo pequeño conjunto de
enzimas subyacentes a sus vías de síntesis de ATP anaeróbico [21] es la
hipótesis del hidrógeno, que también se fundamenta en la fisiología
comparada.
Las teorías anteriores tienen diferentes fortalezas y debilidades;
también están diseñados para explicar diferentes aspectos de las células
eucariotas, demasiado numerosos para describirlos aquí. No es nuestro
objetivo defenderlos a todos o criticarlos a todos. En cambio, deseamos
centrarnos en uno de ellos, el que explica los anaerobios. Se supone que
las teorías hacen predicciones comprobables; en ese sentido, la hipótesis
del hidrógeno [25] ha funcionado bastante bien. Plantea que el anfitrión del
origen de las mitocondrias (en adelante, el anfitrión) era un arqueón, no un
eucariota, una opinión que ahora es actual [30,31]. Predijo que ningún
eukaryote es primitivamente amitocondriado. Esa vista es ahora
Machine Translated by Google
sabiduría convencional sobre el tema [28,30,32,33], aunque estaba lejos
de la sabiduría común cuando se propuso. Otras teorías finalmente
generaron la misma predicción con respecto a la ubicuidad mitocondrial,
pero no fueron explícitas en organismos como Entamoeba, Giardia y
microsporidios, que no albergan mitocondrias que respiran ni
hidrogenosomas en fermentación y luego se descubrió que albergaban
orgánulos relictos que se conocieron como mitosomas. [26,27,112 –114].
La hipótesis del hidrógeno no predijo directamente la existencia de
mitosomas, pero predijo explícitamente que organismos como Entamoeba
y Giardia se derivan, por reducción, de organismos que poseían el mismo
endosimbionte que dio lugar a mitocondrias e hidrogenosomas. También
predijo claramente la naturaleza quimérica de los genomas eucarióticos
[32], que hasta finales de la década de 1990 se suponía que representaban
un linaje arqueal puro [115].
La naturaleza de las interacciones huésped-simbionte al inicio de la
simbiosis mitocondrial en la hipótesis del hidrógeno se postuló como
sintrofia anaeróbica, siendo el huésped un arqueón dependiente de H2,
siendo el simbionte un anaerobio facultativo que podía respirar en presencia
de O2. o para realizar fermentaciones productoras de H2 en condiciones
anaerobias. Esto se esboza en la figura 3a para el ejemplo de la
metanogénesis, el modelo metabólico en el que se basó la hipótesis, pero,
claramente, hay muchas arqueas dependientes de H2, y se afirmó
claramente que cualquier huésped estrictamente dependiente de H2
encajaría a la perfección. [25]. Esta es la fuerza de la hipótesis del
hidrógeno, porque su anfitrión en realidad necesita su simbionte mitocondrial.
Esto no es cierto para ninguna otra versión de la teoría endosimbiótica.
Se han propuesto variantes que invocan la sintrofia anaeróbica para derivar
el núcleo a través de la endosimbiosis [67, 68, 118], pero no plantean
ninguna demanda o requisito metabólico para la participación de las
mitocondrias en el origen eucariota. En todas las versiones de la hipótesis
del endosimbionte que implican un huésped heterótrofo, el huésped no
necesita su endosimbionte (mitocondrial).
La sintrofia anaeróbica (transferencia de H2) es, por lo tanto, el
contexto metabólico de la asociación huésped-simbionte, lo que lleva a
huéspedes que tienden a interactuar estrechamente con sus simbiontes y
a adherirse a ellos (figura 3b), similar a las asociaciones simbióticas entre
metanógenos en hidrogenosomas en el citosol. de ciliados anaerobios
[119]. En principio, esto puede conducir a una situación como la que se
muestra en la figura 3, con un simbionte procariótico (bacteriano) que
reside dentro de un huésped procariótico (arqueal). Esta fue una propuesta
bastante radical de la teoría, porque no invocó la fagocitosis como el
mecanismo de entrada endosimbionte, un aspecto que suscitó fuertes
críticas por parte de Cavalier-Smith [57]. Mientras tanto, se han estudiado
bien los ejemplos de procariotas que han llegado a residir como
endosimbiontes estables dentro de otros procariotas [120,121]. En esos
ejemplos, los procariotas huéspedes definitivamente no son fagocíticos,
por lo que la fagocitosis claramente no es un requisito previo para el
establecimiento de la simbiosis intracelular. Sin duda, la fagocitosis aumenta
en gran medida la frecuencia con la que los endosimbiontes se establecen
dentro de las células eucariotas [122], pero, en particular, ninguno de esos
innumerables casos de simbiosis bacteriana dependiente de la fagocitosis
ha llevado a algo parecido a un segundo origen de las mitocondrias. Por el
contrario, se ha descrito una asociación simbiótica entre bacterias y arqueas
que se asemeja claramente a un segundo origen de eucariotas, desde el
punto de vista de la fisiología, el metabolismo y la dirección de la
transferencia de genes; dio lugar a la haloarquea [123,124].
La naturaleza dependiente de H2 del huésped conduce a una situación
curiosa en la fase representada en la figura 3c. Para generar H2 para el
huésped, el simbionte requiere una cantidad orgánica reducida
compuestos (sustratos orgánicos fermentables), pero el huésped es un 9
autótrofo estricto y no puede suministrarlos en exceso de sus propias
necesidades porque los autótrofos dependientes de H2 viven de los gases
y no importan compuestos orgánicos reducidos. Por lo tanto, esta fase de
la simbiosis es inestable porque el simbionte eventualmente consumirá el
citosol del huésped. Para que la simbiosis persista, el huésped necesita
inventar importadores de compuestos orgánicos o los genes preexistentes
del simbionte para los importadores se transfieren a los cromosomas del
huésped y pueden ser
allí se expresa, y los importadores bacterianos deben ser funcionales en
la membrana de las arqueas, lo cual es cierto en las haloarqueas [123]. La
transferencia de genes podría implicar simplemente la lisis ocasional de un
endosimbionte, tal como ocurre en la transferencia de genes endosimbiótica
(transferencia de genes de los orgánulos al núcleo) en los eucariotas en la
actualidad [117], excepto que en esta etapa de la simbiosis, el huésped
sigue siendo un archaeon y carece de núcleo, aunque la célula bipartita
tiene un endosimbionte bacteriano y ha comenzado la transferencia de
genes del simbionte al huésped (figura 3d).
Sin embargo, la expresión de importadores de carbono en la membrana
del huésped no resuelve completamente el problema, porque la hipótesis
del hidrógeno postula que el huésped era un autótrofo, por lo que su
metabolismo del carbono estaba especializado en vías anabólicas.
Un buen ejemplo de tal especialización enzimática es la fructosa 1,6
bisfosfato aldolasa/bisfosfatasa bifuncional que es característica de las
arqueas autótrofas [125] pero que falta por completo en las eucariotas,
pero muchos otros ejemplos de enzimas específicas de arqueas de azúcar-
fosfato (y enzimas no fosforiladas) azúcar) son conocidos [126,127]. Por lo
tanto, las enzimas del metabolismo anabólico del huésped necesitan
adquirir, una mutación puntual a la vez, las sustituciones requeridas para
hacer retroceder el metabolismo del carbono o, lo que es más probable y
más rápido, también se expresan los genes para el metabolismo heterótrofo
del carbono del simbionte. en los cromosomas del huésped. Como en el
caso de los importadores, esto también implica la transferencia directa de
genes endosimbióticos, sin dirigir el producto proteico al simbionte donante,
solo la expresión en el citosol arqueal.
Esta transferencia hace una variedad de cosas importantes. Primero,
permite que el carbono se dirija al simbionte, de modo que pueda producir
H2 a través de la fermentación para satisfacer al huésped. En segundo
lugar, confiere heterotrofia al compartimiento del huésped (el citosol), pero
solo si la transferencia de toda la vía glucolítica del simbionte tiene éxito
(los pasos enzimáticos hasta el piruvato), porque la primera ganancia neta
de ATP en la glucólisis es en el paso de la piruvato quinasa. En tercer
lugar, si eso ocurre, explica directamente el origen bacteriano de las
enzimas glucolíticas eucariotas (excepto la enolasa: [128]). Ninguna otra
formulación de la teoría endosimbiótica da cuenta de la observación de que
los eucariotas, aunque sus ribosomas provienen de arqueas, tienen una
vía glucolítica bacteriana; de hecho, para otras versiones de la teoría
endosimbiótica ni siquiera es un explanandum.
En cuarto lugar, y de manera bastante inesperada, la presión selectiva
que asoció a los dos socios desde el principio y seleccionó la transferencia
de importadores y la glucólisis al compartimento huésped fue la dependencia
del huésped del H2 para ejecutar su metabolismo de carbono y energía.
Pero la expresión de genes para el flujo de carbono heterótrofo en el
compartimiento del huésped le proporciona especies de carbono reducidas
y ATP y ya no existe ninguna presión selectiva para mantener el estilo de
vida autótrofo del huésped, lo que necesariamente habrá involucrado la
bioenergética de la membrana porque todos los autótrofos dependen de
acoplamiento quimiosmótico. Como resultado, el huésped puede renunciar
a su autotrofia;
Machine Translated by Google

10

(h)

(gramo)

(F)

(y)

(d)

transferencia de
genes al huésped

(C)

(b)

(a)

agua oxígeno

metano organicos

acetato hidrógeno

dióxido de carbono

Figura 3. Origen mitocondrial en un huésped procariótico. (a–h) Ilustraciones de varias etapas que representan la transición de un huésped arqueal dependiente de H2 (en rojo)
a los orgánulos
y una proteobacteria facultativamente anaeróbica
al núcleo.(en azul) a un eucariota. Consulte también [25,34,35] sobre esta transición y [116,117] sobre la transferencia de genes desde

se ha convertido en un heterótrofo con cromosomas quiméricos que albergan genes alberga un endosimbionte bacteriano facultativamente anaeróbico con una cadena
arqueales y bacterianos, y ribosomas arqueales y glucólisis en el citosol. Además, el respiratoria y fermentaciones productoras de H2 (figura 3d) que puede donar el valor
citosol de un genoma completo de bacterias
Machine Translated by Google
genes una y otra vez, reemplazando muchas vías arqueales autóctonas
con contrapartes bacterianas, y así transformando la arquea desde
dentro. Parte de esta transformación implica el establecimiento de la
síntesis de lípidos bacterianos (indicada en azul en la figura 3); aunque
la ruta arqueológica de la síntesis de lípidos (la ruta del mevalonato) se
ha conservado en los eucariotas [129], no solo se usa para la síntesis
de lípidos de éter de isopreno, sino que se usa para los isoprenos en
general, como el colesterol (que solo requiere trazas, es decir, cantidades
no molares de oxígeno [130]), o para las colas hidrofóbicas de quinona
o para fosfato de dolicol.
La transferencia de genes del simbionte al huésped conlleva algunos
autostopistas fatídicos: los intrones del grupo II que se empalman a sí
mismos. Estos se indican en la figura 3 como estructuras en forma de
mano en el genoma del simbionte. Los intrones del grupo II son
importantes porque se cree que su transición a intrones spliceosomales
precipitó el origen del núcleo [35]. ¿Cómo es eso? Los intrones del grupo
II ocurren en los genomas procarióticos [131,132], son móviles, pueden
propagarse a muchas copias por genoma [133] y se eliminan a sí mismos
a través de un mecanismo de autoempalme que involucra la maturasa
codificada por intrones [134]. Su mecanismo de empalme es similar al
de la eliminación del intrón del espliceosoma [135], por lo que durante
mucho tiempo se los ha visto como los precursores de (i) los intrones
del espliceosoma y (ii) sus ARNsn afines en el espliceosoma: un intrón
"maestro" en el genoma podría proporcionar todas las funciones de
empalme necesarias en trans; Los intrones residentes del grupo II
podrían degenerar para volverse dependientes de las funciones trans y,
por lo tanto, terminar como pequeños elementos que conservan residuos
solo en los sitios de empalme y el sitio de lazo A.
El quid de la hipótesis del empalme para los orígenes nucleares [35]
es este: los intrones entraron en el linaje eucariótico a través de la
transferencia de genes desde el endosimbionte mitocondrial a un
huésped arqueal (figura 3d), donde posteriormente se propagaron a
muchos sitios en los cromosomas del huésped (figura 3d). 3e). La
evidencia de esto es la observación de que aproximadamente la mitad
de los intrones en los genes eucariotas son antiguos, estando presentes
en posiciones que se conservan a través de linajes eucariotas
divergentes, lo que indica su presencia en el ancestro común eucariota
[35]. Una vez que comienzan a sufrir la transición a intrones
espliceosomales surge una situación curiosa: el empalme es lento, del
orden de minutos por intrón [136], mientras que la traducción es rápida,
del orden de 10 enlaces peptídicos por segundo. A medida que se
iniciaba la transición a los intrones spliceosomales, el citosol del huésped
seguía siendo un compartimento procariótico en el que había una
traducción cotranscripcional, con ribosomas activos que sintetizaban
proteínas en transcritos nacientes (figura 3f). Eso no es un problema
para los intrones del grupo II, que usan su maturasa de un pasaje del
ribosoma para bloquear el extremo 50 del ARNm hasta que se elimina
el intrón. Pero con el origen de los spliceosomas completamente
desarrollados (simbolizados como pesas moradas en la figura 3g) en
transición al empalme spliceosomal, las transcripciones nacientes se traducen antes
Esto significa que los intrones se traducen, lo que lleva a una expresión
génica defectuosa en cientos de loci simultáneamente, una condición
seguramente letal para el huésped a menos que se solucione de inmediato.
Hay un número finito de soluciones a este problema, además de
precipitar el origen de la descomposición mediada por tonterías (nmd),
una maquinaria específica de eucariotas que reconoce e inactiva los
ARNm que contienen intrones [137].
Una solución sería simplemente eliminar todos los intrones de los
cromosomas. Eso no sucedió, porque muchas posiciones de intrones
son antiguas [138,139]. Otra solución sería inventar un empalmosoma
que sea mucho más rápido que los ribosomas, pero eso es casi como
pedir un milagro, porque los modernos
spliceosoma ha tenido más de mil millones de años para perfeccionar 11
su función, pero no se ha vuelto más rápido. Otra solución sería separar
físicamente, y por lo tanto espaciotemporalmente, el lento proceso de
empalme del rápido proceso de traducción, de modo que el primero
pueda completarse antes de que se establezca el segundo. La
separación en las células generalmente involucra membranas, y ese es
el principio central. de la hipótesis del empalme: la presión inicial que
condujo a la selección de la membrana nuclear fue excluir los ribosomas
activos de la cromatina activa (figura 3h), permitiendo que el lento
proceso de empalme se completara alrededor de los cromosomas y, por
lo tanto, permitiendo inicialmente la difusión distal, posterior exportación
específica de ARNm procesados al citosol para su traducción [35]. El
complejo del poro nuclear media la translocación de proteínas y mRNA
entre el citosol y el núcleo. La genómica comparativa de las proteínas
del complejo del poro nuclear y las proteínas que forman el nucléolo
muestra que muchas de ellas comparten dominios con proteínas
arqueológicas y bacterianas [140,141].
Desde ese punto de vista, el origen del núcleo marca el origen de
un compartimento celular genuinamente nuevo, no el núcleo mismo,
sino el citosol eucariótico, que está libre de cromatina activa, donde las
interacciones proteína-proteína, en lugar de las interacciones proteína-
ADN, se mueven. al frente en la señalización y la regulación, y donde
las proteínas pueden agregarse espontáneamente e interactuar de tal
manera que generen nuevas estructuras y funciones, incluidos los
verdaderos procesos de tráfico de membrana y citoesqueleto que
distinguen a los eucariotas de los procariotas. Una propiedad curiosa de
este modelo para el origen del núcleo es que solo requiere que los
eucariotas posean una membrana nuclear cuando están expresando
genes, lo que apunta directamente a otro carácter muy curioso (y muy
subestimado) que separa a los eucariotas de los procariotas: los
procariotas expresan sus genes continuamente durante la división
celular, mientras que los eucariotas cierran la expresión de todos sus
genes antes de la partición cromosómica y la división celular. Para
nosotros, esto sugiere un vínculo evolutivo entre el empalme, el origen
del núcleo dependiente del empalme, el origen de los mecanismos de
silenciamiento de genes en todo el genoma [142], que generalmente
implican modificaciones químicas de la cromatina y las histonas, y el
origen de la célula eucariota. ciclo.
Este conjunto de eventos conduce a una célula bipartita (figura 3h)
(i) que requiere un núcleo para expresar genes, (ii) que ha retenido
ribosomas arqueales en el citosol como un vestigio del huésped, (iii) que
tiene bacterias metabolismo energético tanto en el citosol como en la
mitocondria, (iv) que ha perdido todas las funciones de fosforilación de
transferencia de electrones en la membrana plasmática, (v) que, sin
embargo, ha retenido la ATPasa arqueal, que sin embargo ahora opera
al revés para acidificar la vacuola, y (vi) que tiene características
eucarióticas típicas. Es cierto que muchas de las teorías sobre el origen
eucariota examinadas aquí abordan muchos de los mismos aspectos,
perodeloque
quepuedan
todos han pasado por alto durante los casi 50 años desde
empalmarse.
que Margulis revivió la teoría endosimbiótica [88] es que la miríada de
invenciones que distinguen a los eucariotas de los procariotas no ven
gratis El origen de las novedades eucariotas tuvo un precio energético,
y ese precio lo pagó la mitocondria [34]. La internalización de las
membranas bioenergéticas en los eucariotas los libera de las restricciones
bioenergéticas que mantienen a los procariotas en organización
procariota.
Desde finales de la década de 1990, ha habido una creciente
comprensión de que todos los eucariotas tienen o tenían mitocondrias,
pero no estaba claro por qué era así, hasta que se realizaron los cálculos
[34]. Eso pone a la simbiosis mitocondrial al comienzo de la
eucariogénesis.
Machine Translated by Google

12
rodofitas

clorofitas

(gramo)

(h)

glaucocistofitos

(i)

( f)

(b)
eucariotas con
mitocondrias
(aeróbico y anaeróbico)

transferencia
eucariotas con
de genes al núcleo
hidrogenosomas

(y) facultativo (C)

anaeróbico

eucariotas con
mitosomas
cianobacteria
(d)

(a)

Figura 4. Evolución de los anaerobios y el plástido. ( a - d ) Diversificación del ancestro que contiene mitocondrias a eucariotas que contienen formas especializadas del orgánulo,
hidrogenosomas, mitosomas y mitocondrias anaeróbicas. Véase también [21,143]. ( e, f ) Origen simbiótico primario de un plástido que involucra una cianobacteria en un huésped
anaeróbico facultativo (ver texto), seguido de transferencia de genes al núcleo que da como resultado un ancestro portador de plástidos. Véase también [144]. ( g – i )
Diversificación del ancestro portador de plástidos a glaucocistofitas, clorofitas y rodófitas. Véase también [25].

6. Completando el cuadro: el plástido ambientes aeróbicos y anaeróbicos en múltiples linajes independientes,

dando lugar a eucariotas especializados en ambientes aeróbicos o
Por supuesto, había un endosimbionte procariótico adicional y crucial en la
anaeróbicos [143], así como dando lugar a anaerobios facultativos, como
historia de los eucarióticos: una cianobacteria que se convirtió en plástido.
Euglena [21,145,146] o Chlamydomonas [147-149]. La prevalencia de
Esto se describe en la figura 4. El eucariota ancestral era, visto desde el
enzimas para el metabolismo energético anaeróbico en eucariotas en general
punto de vista del metabolismo energético [21], un anaerobio facultativo. Se
[143], y en particular entre algas como Chlamydomonas [149], junto con la
especializó en
Machine Translated by Google

La circunstancia de que utilizan las mismas enzimas que Trichomonas y Giardia 13

7. Los orgánulos han conservado genomas (¿por qué?)
utilizan para sobrevivir en condiciones anaeróbicas, sin mencionar su
Un componente importante de la teoría endosimbiótica es la circunstancia de
conservación en Cyanophora [150], conduce a una inferencia novedosa de
que los organelos han conservado genomas. La observación de que los
cierto interés: el huésped del origen de los plástidos era un anaerobio facultativo.
orgánulos tenían ADN fue una de las observaciones clave que apoyó la teoría
endosimbiótica en primer lugar [102]. De hecho, varias alternativas autógenas
El origen de los plástidos ha sido objeto de varios trabajos recientes
(no simbióticas endo) a la hipótesis del endosimbionte se diseñaron
[41,81,82,151]. En términos de la teoría endosimbiótica, la situación es clara:
específicamente para explicar la existencia de ADN en los orgánulos [94-96].
un eucariota que ya poseía una mitocondria —un anaerobio facultativo, como
Con muy pocas excepciones importantes (que confirman la regla, que se explica
acabamos de señalar— obtuvo una cianobacteria como endosimbionte (figura
a continuación), los orgánulos han conservado el ADN.
4e); los posibles contextos metabólicos [152] para esa simbiosis podrían haber
involucrado carbohidratos producidos por el plástido, oxígeno producido por el
plástido [25], nitrógeno suministrado por el plástido [153] o una combinación de
¿Por qué los orgánulos han retenido el ADN? La respuesta a esa pregunta
los mismos.
se explica satisfactoriamente por una sola teoría: la hipótesis CoRR de John F.
Allen (ubicación conjunta para la regulación redox)
Aunque la afinidad filogenética de la cianobacteria que se convirtió en plástido
[164,165]. Postula que los orgánulos han conservado genomas para que los
se complica por la circunstancia de que los procariotas se someten ávidamente
orgánulos individuales puedan opinar sobre la expresión de los componentes
a LGT, los análisis actuales apuntan a formas fijadoras de nitrógeno de gran
de las cadenas de transporte de electrones fotosintéticas y respiratorias para
tamaño [151,154].
mantener el equilibrio redox en la membrana bioenergética. La hipótesis CoRR
Similar al caso de las mitocondrias, muchos genes se transfirieron del
explica directamente la observación de que los plástidos y las mitocondrias han
endosimbionte a los cromosomas del huésped [144], que en el caso de los
convergido en contenido génico para codificar casi exclusivamente genes
plástidos estaban rodeados por un núcleo (figura 4f). El origen de las
implicados en sus respectivas cadenas de transporte de electrones y
maquinarias de importación de proteínas de los orgánulos desempeñó un papel
componentes del ribosoma necesarios para expresarlos en el orgánulo.
importante, tanto en el caso de las mitocondrias [155] como en el caso de los
También ha llamado recientemente la atención de algunos de nosotros
plástidos [156], porque permitió la integración genética del huésped y el
interesados en la endosimbiosis que los plástidos y las mitocondrias (y hasta
endosimbionte al tiempo que permitía que el endosimbionte mantuviera su
cierto punto los nucleomorfos) han convergido más en el contenido de genes
bioquímica. identidad. Los tres linajes de algas que albergan plástidos primarios,
para codificar el mismo conjunto de proteínas ribosómicas [38]. Una explicación
las clorofitas, las rodófitas y las glaucocis tofitas, divergieron temprano en la
convincente para la convergencia del contenido de proteínas ribosómicas en
evolución de los plástidos (figura 4g-i). Ocurrieron al menos dos endosimbiosis
los genomas de plástidos y mitocondriales, que de otro modo sería
secundarias que involucraban algas verdes [157-159], y al menos una, pero
desconcertante y durante mucho tiempo pasada por alto, es el ensamblaje de
posiblemente más, simbiosis secundarias que involucraban endosimbiontes de
los ribosomas; el proceso de biogénesis de los ribosomas requiere que algunas
algas rojas ocurrieron durante la evolución, por lo que la importación de
proteínas se coexpresen en el mismo compartimento que sus ARNr nacientes
proteínas probablemente también jugó un papel importante en el establecimiento
[38].
de endosimbiontes secundarios rojos. endosimbiosis [82].

La convergencia observada en el contenido de genes en los genomas de

plástidos y mitocondriales es sorprendente.
Desde el inicio de la teoría endosimbiótica de Meresch Kowsky [13,15], el
Una de las fortalezas florecientes de la hipótesis CoRR de Allen para la
evento fundador que dio lugar a los plástidos primarios ha sido visto como la
persistencia evolutiva de los genomas de orgánulos se refiere a sus predicciones
incorporación del endosimbionte cianobacteriano. Sin embargo, en los últimos
con respecto a los hidrogenosomas.
años ha surgido una variante de la teoría endosimbiótica que considera que la
Los hidrogenosomas tienen más o menos todo lo que tienen las mitocondrias,
simbiosis plástida comienza con una infección por clamidia de una célula
pero han perdido la cadena respiratoria en su membrana interna. CoRR postula
eucariota, una infección que fue curada por la cianobacteria. La historia de las
que la presión selectiva para mantener el ADN del orgánulo es la necesidad de
clamidias para el origen de los plástidos se desarrolló lentamente, pero
mantener el equilibrio redox. Algunos lectores podrían preguntarse: ¿Qué es el
últimamente se ha abierto camino en revistas destacadas [160]. Hay varios
equilibrio redox? El equilibrio redox se refiere al flujo suave de electrones.
problemas muy graves con la historia de la clamidia, como varios autores han
señalado recientemente [41,82,152,161,162]. Quizás el problema más serio es
a través de la cadena de transporte de electrones. El concepto de equilibrio
que los árboles de genes en los que se basan las versiones actuales de la
redox se aplica tanto a las mitocondrias como a los cloroplastos, porque ambos
teoría de la clamidia no dicen lo que afirman los defensores de la teoría de la
tienen cadenas de transporte de electrones que generan gradientes de protones
clamidia. Esto se muestra en los nuevos análisis tanto de Deschamps [162],
para impulsar su respectiva ATPasa. En ambas cadenas de transporte de
que proporciona una excelente descripción histórica de la teoría de la clamidia,
electrones, los quinoles y las quinonas son un componente esencial. Estos
como de Domman et al. [152]. Ambos artículos muestran que la supuesta
transportadores de electrones solubles en la membrana pueden transferir
conexión de la clamidia con el origen de los plástidos se basa en artefactos
electrones de manera no enzimática al O2, generando el radical superóxido
filogenéticos: árboles que no resisten una inspección metodológica crítica.
(O2 ), que es el punto de partida para las especies reactivas de oxígeno (ROS)
Debido a factores filogenéticos y debido a LGT entre procariotas, los árboles
[166]. Si el flujo de electrones a través de la membrana bioenergética (la
pueden ser engañosos en el contexto de inferir orígenes endosimbiontes [41],
membrana mitocondrial interna o el tilacoide) se ve afectado, por ejemplo,
y es prudente observar también otros tipos de evidencia. En lo que respecta al
porque los componentes aguas abajo de la cadena están presentes en
origen de las mitocondrias, Degli-Esposti [163] examinó los componentes de la
cantidades insuficientes, o porque los componentes aguas arriba de la cadena
bioenergética de la membrana proteobacteriana e infirió que el antepasado de
son demasiado activos, entonces el flujo constante -Estado aumenta la
las mitocondrias era metilotrófico.
concentración de quinoles (los quinoles son la forma reducida de las quinonas)
y los quinoles generan ROS. Si un orgánulo renuncia a su cadena de transporte
de electrones, entonces, según el CoRR, no hay necesidad de retener el
genoma, puede perderse, y precisamente esto
Machine Translated by Google

ha ocurrido en los hidrogenosomas, en nada menos que cuatro linajes independientes: tricomonas, la dependencia se convierte en un rasgo muy generalizado que afecta a la evolución de todos 14

ciliados, hongos y ame boflagelados [21]. Otras teorías sobre la persistencia del genoma de los los linajes de arqueas, incluidos aquellos que dieron lugar al linaje del huésped eucariota.

orgánulos, por ejemplo, la teoría de que los orgánulos codifican proteínas hidrofóbicas [167], no

hacen esa predicción. De hecho, hallazgos recientes indican que muchos linajes de arqueas provienen de

ancestros metanogénicos a través de transferencias de genes [124]. En particular, el origen de la

haloarquea es notable porque implicó exactamente la misma transformación fisiológica (de

quimiolitoautótrofo estrictamente anaeróbico dependiente de H2 a heterótrofo facultativamente

8. Los eucariotas tiran y retuercen el árbol arqueal anaeróbico) que la hipótesis del hidrógeno postula para el origen de los eucariotas [123], y el

Actualmente hay mucho rumor sobre la posibilidad de que un grupo de crenarchaeotas, el superfilo mecanismo subyacente a eso La transformación —la transferencia de genes de una bacteria a

TACK (para Thaumarch aeota, Aigarchaeota, Crenarchaeota y Korarchaeota) pueda albergar a una arquea— es la misma que en la hipótesis del hidrógeno. La principal diferencia entre el origen

los ancestros más cercanos del huésped que adquirió la mitocondria. Recientemente han de la cadena respiratoria de las haloarqueas y el de las mitocondrias es que la primera opera en

aparecido varios árboles diferentes que abordan el problema ([30,31,50,51]; discutido en [168]). una membrana citoplásmica arqueal mientras que la segunda opera en las membranas

bioenergéticas internalizadas de las mitocondrias dentro de las células eucariotas [123]. Sin

embargo, es precisamente esa diferencia la que separa a los eucariotas de los procariotas en

Un aspecto de esos árboles que hasta ahora no se ha mencionado es que los árboles que colocan términos de la energía metabólica disponible para impulsar la evolución de nuevas familias de

los genes informativos eucarióticos dentro de las crenarchaeotas también enraízan las arqueas proteínas y, por lo tanto, nuevos rasgos biológicos celulares [34].

con eur yarchaeotes basal [50], dentro de las euryarchaeotes [169] o dentro de los metanógenos

[31,50 –52]. Además, los árboles arqueales que no incluyen eucariotas también tienden a enraizar

las arqueas dentro de metanógenos o dentro de euriarqueotas [30,51,52,170].

Hay una serie de características que hacen que los metanógenos sean excelentes candidatos Por lo tanto, a medida que la posición de los eucariotas comienza a enfocarse dentro del

para los linajes arqueales más antiguos [171], la metanogénesis es actualmente el proceso árbol de arqueas, también lo hace la posición de la raíz entre las arqueas, y las múltiples

biológico más antiguo del que hay evidencia en el registro de isótopos geológicos, que se remonta transiciones evolutivas desde un estado ancestral dependiente de H2 parece ser un tema

a unos 3,5 Ga [172], y los microbiólogos consideraban que la metanogénesis era una de las recurrente dentro de las arqueas, con transferencias de genes de bacterias que proporcionan las

formas más primitivas de metabolismo procariótico incluso antes de que se descubrieran las capacidades fisiológicas para acceder a fuentes de electrones y energía distintas del H2. La

arqueas [173]. Una ascendencia metanogénica de arqueas tiene sentido de muchas maneras. evolución temprana de las arqueas y el origen de los eucariotas son eventos antiguos, tan antiguos

que llevan los métodos filogenéticos a sus límites, y posiblemente más allá. El libro de la evolución

temprana contiene muchos capítulos emocionantes, y el origen de los eucariotas es claramente

uno de los más cruciales, porque los eucariotas, y solo los eucariotas, las células que tienen

De acuerdo con eso, la producción abiótica (geoquímica) de metano ocurre espontáneamente mitocondrias, engendraron vida genuinamente compleja.

en los respiraderos hidrotermales serpentinizantes [174–176] (para una discusión sobre la

serpentinización, consulte [177]). De todas las reacciones geoquímicas naturales que se conocen

actualmente, solo el proceso de serpentinización en los respiraderos hidrotermales involucra

reacciones redox exergónicas que emulan las reacciones bioenergéticas centrales de algunas

células microbianas modernas [177-181]. El punto es este: si el estado ancestral del metabolismo
Contribuciones de los autores. WM, SG y VZ escribieron el artículo y prepararon las cifras.
del carbono y la energía de las arqueas es la metanogénesis, entonces todas las arqueas son

ancestralmente metanogénicas y ancestralmente dependientes del hidrógeno. Esto es relevante

Conflicto de intereses. Declaramos que no tenemos intereses en competencia.
para los modelos de orígenes eucariotas que implican la sintrofia anaeróbica (un huésped de
Fondos. Este trabajo fue posible gracias a una subvención a WFM del ERC.
arqueas dependiente de hidrógeno para el origen de las mitocondrias), porque entonces el

hidrógeno
Agradecimientos. Agradecemos a Katharina Brandsta¨dter por su ayuda en la preparación del
manuscrito. Agradecemos a Svetlana Kilian por preparar los elementos gráficos utilizados en las
figuras 3 y 4.

Referencias

1. Knoll AH. 2014 Perspectivas paleobiológicas sobre la evolución taxonomía de los protistas. J. Eucariota. Microbiol. 52, Sociedad de Investigación Natural en Rheinfelden 51,

eucariótica temprana. Harb de primavera fría. Perspectiva. 399 – 451. (doi:10.1111/j.1550-7408.2005.00053.x) 88– 90.

Biol. 6, a016121. (doi:10.1101/cshperspect.a016121) 6. Archibald JM. 2014 Uno más uno es igual a uno: 10. De Bary A. 1878 Sobre la simbiosis. Periódico de la 51.

2. Lane N. 2014 Restricciones bioenergéticas en el simbiosis y la evolución de la vida compleja. Oxford, Reino Encuentro de naturalistas y médicos alemanes en Cassel,

evolución de la vida compleja. Harb de primavera fría. Perspectiva. Unido: Oxford University Press. pp. 121-126.

Biol. 6, a015982. (doi:10.1101/cshperspect.a015982) 7. Altmann R. 1890 Los organismos elementales y sus relaciones 11. Chimpancé AFW. 1883 Sobre el desarrollo de granos

3. Wideman JG, Leung KF, Field MC, Dacks JB. 2014 La con las células. Leipzig, Alemania: Editor de Veit & Comp. de clorofila y cuerpos de color. bot

biología celular del sistema endocítico desde una Z. 41, 105– 120, 121 - 136, 137– 152,

perspectiva evolutiva. Harb de primavera fría. Perspectiva. 8. Ho¨xtermann E, Mollenhauer D. 2007 Simbiosis y 153– 162.

Biol. 6, a016998. (doi:10.1101/cshperspect.a016998) simbiogénesis: descubrimiento y evolución de un problema 12. Chimpancé AFW. 1885 Estudios sobre los granos de

4. Coche eléctrico Koonin. 2012 La lógica del azar: la naturaleza biológico. InEvolución a través de la Cooperación y la clorofila y sus estructuras homólogas. Anuario de

y el origen de la evolución biológica. Río Saddle Superior, Integración (eds A Geus, E Ho¨xtermann), p. 258 sabiduría, Bot. 16, 1 – 247.
Nueva Jersey: FT Press.
Marburg an der Lahn: prensa de basilisco. 13. Mereschkowsky C. 1905 Sobre la naturaleza y el origen de
5. AdlSM et al. 2005 La nueva clasificación de alto 9. Schhrender S. 1867 Sobre la verdadera naturaleza de los los cromatóforos en el reino vegetal. Biol.

nivel de eucariotas con énfasis en la líquenes. Negociaciones de los suizos Centralbl. 25, 593-604.
Machine Translated by Google

14. Martin W, Kowallik K. 1999 Inglés anotado maduración. Nature 426, 172– 176. (doi:10.1038/ nature01945) genomas procarióticos: influencia de la exclusión de sitios mal 15

traducción del artículo de Mereschkowsky de 1905 'Sobre la 28. van der Giezen M. 2009 Hydrogenosomes and alineados del análisis. En t. Sistema J. Evol.

naturaleza y el origen de los cromatóforos en el reino vegetal'. Microbiol. 50, 1655– 1663. (doi:10.1099/00207713-50-4-1655 )

Eur. J. Phycol. 34, 287 – 295. (doi:10.1080/09670269910001736342) mitosomas: conservación y evolución de funciones.

J. Eucariota. Microbiol. 56, 221– 231. (doi:10.1111/j. 43. Charlebois RL, Doolittle WF. 2004 Informática

15. Mereschkowsky C. 1910 Teoría de los dos 1550-7408.2009.00407.x) ubicuidad de genes procarióticos: rescatando el núcleo de la

Tipos de plasma como base de la simbiogénesis, una nueva 29. Embley TM, van der Giezen M, Horner DS, Dyal PL, Foster P. 2003 extinción. Genoma Res. 14, 2469 – 2477. (doi:10. 1101/

teoría del origen de los organismos. Las mitocondrias y los hidrogenosomas son dos formas del gr.3024704)

Biol. Centralbl. 30, 353–442. mismo orgánulo fundamental. 44. Cicarelli FD, Doerks T, von Mering C, Creevey CJ, Snel B, Bork P.

16. Geus A, Ho¨xtermann E. 2007 Evolución a través de Fil. Trans. R. Soc. largo B 358, 191– 202. (doi:10. 1098/ 2006 Hacia la reconstrucción automática de un árbol de la vida

cooperación e integración. Marburg an der Lahn: prensa de rstb.2002.1190) altamente resuelto. Ciencia 311, 1283– 1287. (doi:10.1126/
basilisco. 30. Williams TA, Foster PG, Cox CJ, Embley TM. 2013 Un origen science.1123061)

17. Schlacht A, Herman EK, Klute MJ, Field MC, Dacks JB. 2014 arqueal de eucariotas admite solo dos dominios principales 45. Esser C et al. 2004 Una filogenia del genoma para

Piezas faltantes de un antiguo rompecabezas: Evolución del de la vida. Naturaleza 504, 231 – 236. (doi:10.1038/ mitocondrias entre alfa-proteobacteria y una ascendencia

sistema de tráfico de membranas eucariotas. Harb de primavera nature12779) predominantemente eubacteriana de genes nucleares de

fría. Perspectiva. Biol. 6, a016048. (doi:10.1101/ 31. Guy L, Saw JH, Ettema TJG. 2014 Las arqueas levadura. mol. Biol. Evol. 21, 1643– 1660. (doi:10. 1093/molbev/

cshperspect.a016048) legado de los eucariotas: una perspectiva filogenómica. msh160)

18. De Duve C. 2007 El origen de los eucariotas: un Harb de primavera fría. Perspectiva. Biol. 6, a016022. (doi:10. 46. Pisani D, Algodón JA, McInerney JO. 2007 Supertrees desenreda

reevaluación. Nat. Rev. Genet. 8, 395 – 403. (doi:10. 1038/ 1101/cshperspect.a016022) el origen quimérico de los genomas eucarióticos. mol. Biol. Evol.

nrg2071) 32. McInerney JO, O'Connell M, Pisani D. 2014 El 24, 1752 – 1760. (doi:10. 1093/molbev/msm095)

19. Margulis L, Chapman M, Guerrero R, Hall J. 2006 El último naturaleza híbrida de los eucariotas y una visión coherente

ancestro común eucariota (LECA): adquisición de motilidad de la vida en la Tierra. Nat. Rev. Microbiol. 12, 449– 455. 47. Algodón JA, McInerney JO. 2010 Los genes eucariotas de origen

citoesquelética de espiroquetas aerotolerantes en el Eón (doi:10.1038/nrmicro3271) arqueobacteriano son más importantes que los más numerosos

Proterozoico. proc. Academia Nacional. 33. Simpson AGB, Roger AJ. 2004 Los 'reinos' reales de los eucariotas. genes eubacterianos, independientemente de su función. proc.

ciencia EE. UU. 103, 13 080– 13 085. (doi: 10.1073/pnas. actual Biol. 14, R693 –R696. (doi:10. 1016/j.cub.2004.08.038) Academia Nacional. ciencia EE. UU. 107, 17 252– 17 255.

0604985103) (doi:10.1073/pnas.1000265107)

20. Lindmark DG, Mu¨ller M. 1973 Hidrogenosoma, un orgánulo 34. Lane N, Martin W. 2010 La energía de la complejidad del genoma. 48. Lane CE, Archibald JM. 2008 El árbol de la vida eucariota: la

citoplasmático del flagelado anaeróbico Tritrichomonas foetus, Nature 467, 929– 934. (doi:10.1038/ nature09486) endosimbiosis toma su TOL. Tendencias Ecol. Evol. 23,

y su papel en el metabolismo del piruvato. J. Biol. química 268 – 275. (doi:10.1016/j.tree.2008.02.004)

248, 7724 – 7728. 35. Martin W, Koonin EV. 2006 Intrones y el origen de la 49. Embley TM, Hirt RP. 1998 Ramificación temprana

21. Müller M et al. 2012 Bioquímica y evolución del metabolismo compartimentación núcleo-citosol. Naturaleza 440, 41 – 45. eucariotas? actual Opinión Gineta. desarrollo 8, 624 –

energético anaeróbico en eucariotas. (doi:10.1038/nature04531) 629. (doi:10.1016/S0959-437X(98)80029-4)

Microbiol. mol. Biol. Rev. 76, 444 – 495. (doi:10. 36. Thiergart T, Landan G, Schenk M, Dagan T, Martin WF. 2012 Una 50. Cox CJ, Foster PG, Hirt RP, Harris SR, Embley TM.

1128/MMBR.05024-11) red evolutiva de genes presentes en el ancestro común eucariota 2008 El origen arqueobacteriano de los eucariotas. proc.

22. Martin W, Hoffmeister M, Rotte C, Henze K. 2001 Una sondea genomas sobre origen eucariota y mitocondrial. Genoma Academia Nacional. ciencia EE. UU. 105, 20 356 – 20 361.

descripción general de los modelos endosimbióticos para Biol. Evol. 4, 466– 485. (doi:10.1093/gbe/evs018) (doi:10. 1073/pnas.0810647105)

los orígenes de los eucariotas, sus orgánulos productores 51. Williams TA, Embley M. 2014 Archaeal 'materia oscura' y el origen

de ATP (mitocondrias e hidrogenosomas) y su estilo de 37. Rivera MC, Jain R, Moore JE, Lake JA. 1998 Evidencia genómica de los eucariotas. Genoma Biol. Evol. 6, 474– 481. (doi:10.1093/

vida heterótrofo. Biol. química 382, 1521 – 1539. de dos clases de genes funcionalmente distintas. gbe/evu031)

(doi:10.1515/BC.2001.187) proc. Academia Nacional. ciencia USA 95, 6239– 6244. (doi:10. 52. Kelly S, Wickstead B, Gull K. 2011 Archaeal

23. Martin W, Rotte C, Hoffmeister M, Theissen U, Gelius-Dietrich 1073/pnas.95.11.6239) la filogenómica proporciona evidencia en apoyo de un origen

G, Ahr S, Henze K. 2003 Evolución celular temprana, 38. Maier UG, Zauner S, Woehle C, Bolte K, Hempel F, Allen JF, Martin metanogénico de Archaea y un origen taumarchaeal para

eucariotas, anoxia, sulfuro, oxígeno, hongos primero (?) y WF. 2013 Evolución masivamente convergente para el contenido los eucariotas. proc. R. Soc.

revisión de un árbol de genomas . de genes de proteínas ribosómicas en genomas de plástidos y B 278, 1009–1018. (doi:10.1098/rspb.2010.1427)

IUBMB Life 55, 193 – 204. (doi:10.1080/ mitocondriales. Genoma Biol. 53. Martin W. 2005 Archaebacteria (Archaea) y el origen del núcleo

1521654031000141231) Evol. 5, 2318–2329. (doi:10.1093/gbe/evt181) eucariota. actual Opinión

24. Martin W. 2007 Eucariota y mitocondrial 39. Gilson PR, Maier UG, McFadden GI. 1997 El tamaño no lo es todo: Microbiol. 8, 630– 637. (doi:10.1016/j.mib.2005.10.004 )

Orígenes: dos caras de la misma moneda y demasiado alboroto Lecciones de miniaturización genética a partir de nucleomorfos.

por el oxígeno. En Productores primarios del mar (eds. P actual Opinión Gineta. desarrollo 7, 800– 806. (doi:10.1016/ 54. Pederson T. 2011 El núcleo introducido. Frío

Falkowski, AH Knoll), págs. 53–73. Nueva York, NY: Academic S0959-437X(97)80043-3) Primavera Harb. Perspectiva. Biol. 5, a000521. (doi:10. 1101/

Press. 40. Martin W. 1999 Un caso argumentado brevemente que cshperspect.a000521)

25. Martin W, Mu¨ller M. 1998 La hipótesis del hidrógeno para el primer las mitocondrias y los plástidos son descendientes de los 55. Cavalier-Smith T. 1987 El origen de los eucariotas

eucariota. Naturaleza 392, 37– 41. (doi:10. 1038/32096) endosimbiontes, pero el compartimento nuclear no lo es. proc. y células arqueobacterianas. Ana. Academia de Nueva York.

R. Soc. largo B 266, 1387 – 1395. (doi:10.1098/rspb.1999.0792) ciencia 503, 17– 54. (doi:10.1111/j.1749-6632.1987.tb40596.x)

26. Tovar J, Fischer A, Clark CG. 1999 El mitosoma, un orgánulo 56. Cavalier-Smith T. 1988 Origen del núcleo celular.

novedoso relacionado con las mitocondrias en el parásito 41. Ku C, Nelson-Sathi S, Roettger M, Garg S, Hazkani Covo E, Martin Bioensayos 9, 72–78 (doi:10.1002/bies.950090209)

amitocondrial Entamoeba histolytica. mol. WF. En prensa. Transferencia de genes endosimbiótica de 57. Cavalier-Smith T. 2002 El origen fagotrófico de los eucariotas y la

Microbiol. 32, 1013– 1021. (doi:10.1046/ pangenomas procarióticos: quimerismo heredado en eucariotas. clasificación filogenética de los protozoos. En t. Sistema J. Evol.

j.1365-2958.1999.01414.x) proc. Academia Nacional. ciencia EE.UU. (doi:10.1073/ Microbiol. 52, 297 – 354. (doi:10.1099/ijs.0.02058-0)

27. Tovar J, Leo´n-Avila G, Sa´nchez LB, Sutak R, Tachezy J, van der pnas.1421385112)

Giezen M, Herna´ndez M, Mu¨ller M, Lucocq JM. 2003 Los 42. Hansmann S, Martin W. 2000 Phylogeny of 33 ribosomal y 58. Cavalier-Smith T. 2004 Sólo seis reinos de la vida.

orgánulos remanentes mitocondriales de la función de Giardia otras seis proteínas codificadas en un grupo de genes proc. R. Soc. B 271, 1251– 1262. (doi:10.1098/rspb.

en la proteína de hierro y azufre antiguos que se conserva a través de 2004.2705)

Machine Translated by Google

59. Gould GW, Dring GJ. 1979 Posible relación entre la formación 76. Field MC, Sali A, Rout MP. 2011 De juerga: BAR, ECRT, COP y, 96. Cavalier-Smith T. 1975 El origen de los núcleos y de las células dieciséis

de endosporas bacterianas y el origen de las células por fin, conseguir tu abrigo. J. Cell Biol. 193, 963–972. eucariotas. Naturaleza 256, 463 – 468. (doi:10. 1038/256463a0)

eucariotas. J. Teor. Biol. 81, 47– 53. (doi:10.1083/jcb.201102042)

(doi:10.1016/0022-5193(79)90079-1) 77. Forterre P. 2011 Una nueva hipótesis de fusión para el origen de 97. Bonen L, Doolittle WF. 1975 Sobre la naturaleza procariótica

60. Zillig W, Klenk HP, Palm P, Leffers H, Pu¨hler G, Eukaryota: mejor que las anteriores, pero probablemente de los cloroplastos de algas rojas. proc. Academia Nacional.

Gropp F, Garrett RA. 1989 ¿Se originaron los eucariotas por un también incorrecta. Res. Microbiol. 162, 77 – 91. (doi:10.1016/ ciencia EE. UU. 72, 2310 – 2314. (doi:10.1073/ pnas.72.6.2310)

evento de fusión? endocito Resolución celular 6, 1– 25. j.resmic.2010.10.005)

61. Gupta RS, Golding GB. 1996 El origen de la 78. McInerney JO, Martin WF, Koonin EV, Allen JF, 98. Anderson S. et al. 1981 Secuencia y organización del genoma

célula eucariota. Tendencias Bioquímica. ciencia 21, 166– 171. Galperin MI, Lane N, Archibald JM, Embley TM. mitocondrial humano. Naturaleza 290, 457– 465.

(doi:10.1016/S0968-0004(96)20013-1) 2011 Planctomycetes y eucariotas: un caso de analogía, no (doi:10.1038/290457a0)

62. Fuerst JA, Webb RI. 1991 Límite de membrana de homología. Bioensayos 33, 810 – 817. (doi:10.1002/ 99. John P, Whatley FR. 1975 Paracoccus denitrificans y el origen
nucleoide en la eubacterium Gemmata bies.201100045) evolutivo de la mitocondria.

bola oscura proc. Academia Nacional. Saber EE. UU. 88, 8184 79. Embley TM, Martin W. 2006 Evolución, cambios y desafíos Naturaleza 254, 495– 498. (doi:10.1038/254495a0)

– 8188. (doi:10.1073/pnas.88.18.8184) eucariotas. Naturaleza 440, 623– 630. (doi:10.1038/nature04546) 100. Ay, CR. 1977 Endosimbiontes y orígenes mitocondriales. J. Mol.

63. Santarella-Mellwig R, Pruggnaller S, Roos N, Mattaj IW, Devos DP. Evol. 10, 93 – 96. (doi:10.1007/ BF01751802)

2013 Reconstrucción tridimensional de bacterias con un 80. McFadden GI, van Dooren GG. 2004 Evolución: el genoma de las

complejo sistema de endomembranas. PLoS Biol. 11, e1001565. algas rojas afirma un origen común de todos los plástidos. 101. Van Valen LM, Maiorana VC. 1980 Las

(doi:10.1371/journal.pbio.1001565) actual Biol. 14, R514 –R516. (doi:10.1016/ j.cub.2004.06.041) arqueobacterias y los orígenes eucariotas. Naturaleza 287, 248–

250. (doi:10.1038/287248a0)

64. Devos DP. 2013 Bacterias PVC: Variación, pero no excepción, 81. Keeling PJ. 2013 El número, la velocidad y el impacto de la 102. Doolittle WF. 1980 Conceptos revolucionarios en

del plan celular Gram-negativo. Tendencias Microbiol. 22, endosimbiosis de plástidos en la evolución eucariótica. año Biología evolucionaria. Tendencias Bioquímica. ciencia 5, 146–

14–20. (doi:10.1016/j.tim.2013.10.008) Rev. Planta. Biol. 64, 583– 607. (doi:10.1146/ annurev- 149. (doi:10.1016/0968-0004(80)90010-9)

65. Searcy Director General, Hixon WG. 1991 Orígenes del citoesqueleto arplant-050312-120144) 103. Margulis L. 1981 Simbiosis en la evolución celular.

en arqueobacterias metabolizadoras de azufre. Biosistemas 25, 82. Zimorski V, Ku C, Martin WF, Gould SB. 2014 San Francisco, CA: Freeman.

1– 11. (doi:10.1016/0303-2647(91)90008-9) Teoría endosimbiótica del origen de los orgánulos. actual 104. Vellai T, Vida G. 1998 El origen de los eucariotas: la diferencia

66. Lago JA, Rivera MC. 1994 ¿Fue el núcleo el primer endosimbionte? Opinión Microbiol. 22, 38 – 48. (doi:10.1016/ j.mib.2014.09.008) entre células procariotas y eucariotas. proc. R. Soc. largo B

proc. Academia Nacional. ciencia EE. UU. 91, 2880 – 2881. 266, 1571 – 1577. (doi:10.1098/rspb.1999.0817)

(doi:10.1073/pnas.91.8.2880) 83. Wallin IE. 1927 El simbionticismo y el origen de

67. Moreira D, Lo´pez-Garcÿ´a P. 1998 Simbiosis entre arqueas especies, 171. Londres, Reino Unido: Bailliere, Tindall y Cox. 105. Dirección General de Searcy. 1992 Orígenes de las mitocondrias y

metanogénicas y d-proteobacterias como origen de eucariotas: 84. Wallin IE. 1925 Sobre la naturaleza de las mitocondrias. IX. cloroplastos de simbiosis a base de azufre. En El origen y

la hipótesis sintrófica. J. Mol. Demostración de la naturaleza bacteriana de evolución de la célula (eds H Hartman, K Matsuno), pp. 47 –

Evol. 47, 517– 530. (doi:10.1007/PL00006408) mitocondrias Soy. J. Anat. 36, 131 – 139. (doi: 10.1002/ 78. Singapur: World Scientific.

68. Lo´pez-Garcÿ´a P, Moreira D. 2006 Fuerzas selectivas para el aja.1000360106) 106. Martijn J, Ettema TJG. 2013 De archaeon a eucariota: Las

origen del núcleo eucariota. Bioensayos 28, 525– 533. 85. Wilson EB. 1928 La célula en desarrollo y herencia, 3ª edición edades oscuras evolutivas de la célula eucariota. Bioquímica

(doi:10.1002/bies.20413) revisada. Nueva York, NY: Macmillan. Soc. Trans. 41, 451 – 457. (doi:10.1042/BST20120292)

69. Kuwabara T, Minaba M, Ogi N, Kamekura M. 2007 Thermococcus (Reimpreso en 1987 por Garland Publishing, Nueva York).

celericrescens sp. nov., una arquea hipertermófila de rápido 86. Buchner P. 1953 endosimbiosis de animales con 107. MW gris. 2014 La hipótesis preendosimbionte: una nueva

crecimiento y fusión celular de un respiradero hidrotermal de microorganismos vegetales. Basilea, Suiza: Birkhäuser, perspectiva sobre el origen y la evolución de las mitocondrias.

aguas profundas. En t. Sistema J. Evol. Basilea. Harb de primavera fría. Perspectiva. Biol. 6, a016097.

Microbiol. 57, 437 – 443. (doi:10.1099/ijs.0.64597-0) 87. Lederberg J. 1952 Genética celular y simbiosis hereditaria. (doi:10.1101/cshperspect.a016097)

70. Margulis L, Dolan MF, Guerro R. 2000 La quimera Fisiol. Rev. 32, 403– 430. 108. Baum DA, Baum B. 2014 Un origen de adentro hacia afuera para

eucariota: Origen del núcleo del cariomastigonte en 88. Sagan L. 1967 Sobre el origen de las células mitosantes. la célula eucariota. BMC Biol. 12, 76. (doi:10.1186/

protistas amitocondriados. proc. J. Teoría. Biol. 14, 225– 274. (doi:10.1016/0022-5193 s12915-014-0076-2)

Academia Nacional. ciencia USA 97, 6954– 6959. (doi:10.1073/ (67)90079-3) 109. Davidov Y, Jurkevitch E. 2009 Depredación entre

pnas.97.13.6954) 89. Goksøyr J. 1967 Evolución de las células eucariotas. Naturaleza procariotas y el origen de las eucariotas. Bioensayos 31, 748 –

71. Campana PJL. 2001 Eucariogénesis viral: ¿Fue el ancestro del 214, 1161. (doi:10.1038/2141161a0) 757. (doi:10.1002/bies.200900018)

núcleo un virus de ADN complejo? J. Mol. Evol. 53, 251–256. 90. Loma AH. 2012 Lynn Margulis, 1938 - 2011. Proceso. 110. Davidov Y, Huchon D, Koval SF, Jurkevitch E. 2006 Un nuevo

(doi:10.1111/j.1749-6632.2009.04994.x) Academia Nacional. ciencia EE. UU. 109, 1022. (doi: 10.1073/ clado alfa-proteobacterial de Bdellovibrio como depredadores:

72. Horiike T, Hamada K, Miyata D, Shinozawa T. 2004 El origen de pnas. 1120472109) implicaciones para la teoría endosimbiótica mitocondrial.

los eucariotas se sugiere como la simbiosis de Pyrococcus en 91. Margulis L. 1970 Origen de las células eucariotas. New Haven, Reinar. Microbiol. 8, 2179 – 2188. (doi:10.1111/

g-proteobacteria por un árbol filogenético basado en el contenido CT: Prensa de la Universidad de Yale. 92. de Duve C. 1969 j.1462-2920.2006.01101.x)

genético. J. Mol. Evol. 59, 606–619. (doi:10.1007/ Evolución del peroxisoma. Ana. 111. Pasternak Z et al. 2014 Dentro y fuera: un análisis de depredadores

s00239-004-2652-5) Academia de Nueva York. ciencia 168, 369– 381. (doi:10.1111/ bacterianos epibióticos frente a periplásmicos. ISME J. 8, 625 –

73. Forterre P, Gribaldo S. 2010 Bacterias con un j.1749-6632.1969.tb43124.x) 635. (doi:10.1038/ismej.2013.164)

toque eucariótico: ¿un vistazo a la evolución antigua? 93. Stanier Y. 1970 Algunos aspectos de la biología de las células y 112. Goldberg AV et al. 2008 Localización y

proc. Academia Nacional. ciencia EE. UU. 107, 12 739 – su posible significado evolutivo. Síntoma funcionalidad de proteínas de ensamblaje de grupos de hierro-

12 740. (doi:10.1073/pnas.1007720107) Soc. Gen. Microbiol. 20, 1– 38. azufre microsporidianas. Naturaleza 452, 624– 628. (doi:10. 1038/

74. Kurland CG, Collins LJ, Penny D. 2006 La genómica y la naturaleza 94. Raff RA, Mahler HR. 1972 El origen no simbiótico de las nature06606)

irreducible de las células eucariotas. Ciencia 312, 1011– 1014. mitocondrias. Ciencia 177, 575– 582. (doi:10. 1126/ 113. Tsaousis AD, Kunji ERS, Goldberg AV, Lucocq JM, Hirt RP,

(doi:10.1126/science.1121674) ciencia.177.4049.575) Embley TM. 2008 Una ruta novedosa para la adquisición de

75. Penny D, Collins LJ, Daly TK, Cox SJ. 2014 Las edades relativas de 95. Bogorad L. 1975 Evolución de organelos y genomas ATP por las mitocondrias remanentes de Encephalitozoon

eucariotas y acariotas. J. Mol. Evol. 79, 228–239. (doi:10.1007/ eucariotas. Ciencia 188, 891– 898. (doi:10.1126/ cuniculi. Naturaleza 453, 553– 556. (doi:10.1038/nature06903)

s00239-014-9643-y) science.1138359)
Machine Translated by Google

114. Williams BAP, Hirt RP, Lucocq JM, Embley TM. 2002 Un remanente 128. Hannaert V 2000 Enolasa de Trypanosoma brucei, del protista 142. Ptashne M. 2013 Epigenética: concepto erróneo central. proc. 17

mitocondrial en el microsporidio Trachipleistophora hominis. amitocondriado Mastigamoeba balamuthi, y del cloroplasto y Academia Nacional. ciencia EE. UU. 110, 7101 – 7103.

Naturaleza 418, 865– 869. (doi:10.1038/nature00949) citosol de Euglena gracilis: piezas en el rompecabezas evolutivo (doi:10.1073/ pnas.1305399110)

de la vía glucolítica eucariota. mol. Biol. Evol. 17, 989– 1000. 143. Tielens AGM, Rotte C, van Hellemond JJ, Martin W.

115. Brown JR, Doolittle WF. 1997 Archaea y el (doi:10.1093/oxfordjournals.molbev.a026395 ) 2002 Las mitocondrias como no las conocemos. Tendencias

transición de procariota a eucariota. Microbiol. mol. Bioquímica ciencia 27, 564– 572. (doi:10.1016/S0968-0004

Biol. Rev. 61, 456–502. (02)02193-X)

116. Martin W, Brinkmann H, Savona C, Cerff R. 1993 129. Lange BM, Rujan T, Martin W, Croteau R. 2000 Biosíntesis de 144. Martín W et al. 2002 El análisis evolutivo de los genomas de

Evidencia de una naturaleza quimérica de los genomas nucleares: isoprenoides: la evolución de dos vías antiguas y distintas a Arabidopsis, cianobacterias y cloroplastos revela la filogenia

origen eubacteriano de los genes eucarióticos de gliceraldehído-3- través de los genomas. proc. de los plástidos y miles de genes de cianobacterias en el núcleo.

fosfato deshidrogenasa. proc. Academia Nacional. Academia Nacional. ciencia USA 97, 13 172– 13 177. (doi:10. proc. Academia Nacional. ciencia USA 99, 12 246– 12 251.

ciencia EE. UU. 90, 8692– 8696. (doi:10.1073/ pnas.90.18.8692) 1073/pnas.240454797) (doi:10.1073/ pnas.182432999)

130. Waldbauer JR, Newman DK, Summons RE. 2011

117. Timmis JN, Ayliffe MA, Huang CY, Martin W. 2004 Transferencia Biosíntesis de esteroides microaeróbicos y el registro fósil 145. Rotte C, Stejskal F, Zhu G, Keithly JS, Martin W.

de genes endosimbióticos: los genomas de organelos forjan molecular de la vida arcaica. proc. Academia Nacional. ciencia EE.UU 2001 Piruvato:NADPþ oxidorreductasa de la mitocondria de

cromosomas eucarióticos. Nat. Rev. Genet. 5, 123– 135. 108, 13 409– 13 414. (doi: 10.1073/pnas. Euglena gracilis y del apicomplexan Cryptosporidium parvum:

(doi:10.1038/nrg1271) 1104160108) una fusión de piruvato:ferredoxina oxidorreductasa y NADPH

118. Lo´pez-Garcÿ´a P, Moreira D. 1999 Simbiosis metabólica en el 131. Poole A, Jeffares D, Penny D. 1999 Early evolution: prokaryotes, citocromo P450 reductasa. mol. Biol. Evol. 18, 710– 720.

origen de los eucariotas. Tendencias Bioquímica. ciencia 24, 88 the new kids on the block. Bioensayos 21, 880– 889. (doi:10.1002/ (doi:10.1093/oxfordjournals.molbev.a003853 )

– 93. (doi:10.1016/S0968-0004(98)01342-5) (SICI)1521-1878 (199910)21:10,880::AID-BIES11.3.0.CO;2-P)

119. Finlay BJ, Embley TM, Fenchel T. 1993 Un nuevo metanógeno

polimórfico, estrechamente relacionado con 132. Lambowitz AM, Zimmerly S. 2011 Grupo II intrones: ribozimas 146. Hoffmeister M, van der Klei A, Rotte C, van Grinsven KWA, van

Methanocorpusculum parvum, que vive en simbiosis estable móviles que invaden el ADN. Harb de primavera fría. Hellemond JJ, Henze K, Tielens AGM, Martin W. 2004 Euglena

dentro del ciliado anaeróbico Trimyema sp. Perspectiva. Biol. 3, a003616. (doi:10.1101/ cshperspect.a003616) gracilis rodoquinona: proporción de ubiquinona y proteoma

J. Gen. Microbiol. 139, 371 a 378. (doi:10.1099/ mitocondrial difieren en condiciones aeróbicas y anaeróbicas. J.

00221287-139-2-371) 133. Lambowitz AM, Zimmerly S. 2004 Intrones del grupo móvil II. año Biol. Chem. 279, 22422-22429 (doi:10.1074/jbc.M400913200)

120. von Dohlen CD, Kohler S, Alsop ST, McManus WR. Rev. Genet. 38, 1– 35. (doi:10.1146/ annurev.genet.38.072902.091600)

2001 Los endosimbiontes proteobacterianos b de cochinilla

contienen simbiontes proteobacterianos g. Naturaleza 412, 134. Matsuura M et al. 1997 Un intrón bacteriano del grupo II que 147. Atteia A, van Lis R, Gelius-Dietrich G, Adrait A, Garin J, Joyard J,

433– 436. (doi:10.1038/35086563) codifica actividades de transcriptasa inversa, madurasa y Rolland N, Martin W. 2006 Piruvato: formiato liasa y una nueva

121. Husnik F. et al. 2013 La transferencia horizontal de genes de endonucleasa de ADN: demostración bioquímica ruta de síntesis de ATP eucariota en mitocondrias anaeróbicas

diversas bacterias a un genoma de insecto permite una simbiosis de actividad madurasa e inserción de nueva información de Chlamydomonas. J. Biol. química 281, 9909– 9918.

tripartita anidada del piojo harinoso. Celda 153, 1567 – 1578. genética dentro del intrón. Genes Dev. 11, 2910– 2924. (doi:10.1074/jbc.M507862200)

(doi:10.1016/j.cell.2013.05.040) (doi:10.1101/gad.11.21.2910)

122. Yutin N, Wolf MY, Wolf YI, Koonin EV. 2009 Los orígenes de la 135. Lynch M, Richardson AO. 2002 La evolución de los intrones 148. Atteia A et al. 2009 Una encuesta proteómica de

fagocitosis y la eucariogénesis. Biol. espliceosómicos. actual Opinión Gineta. desarrollo 12, 701 – Las mitocondrias de Chlamydomonas reinhardtii arrojan nueva

Directo 4, 9. (doi:10.1186/1745-6150-4-9) 710. (doi:10.1016/S0959-437X(02)00360-X) luz sobre la plasticidad metabólica del orgánulo y sobre la

123. Nelson-Sathi S, Dagan T, Landan G, Janssen A, Steel M, McInerney 136. Audibert A, Weil D, Dautry F. 2002 Cinética in vivo del empalme y naturaleza del ancestro mitocondrial a-proteobacteriano. mol.

JO, Deppenmeier U, Martin WF. 2012 Adquisición de 1.000 genes transporte de ARNm en células de mamíferos. Biol. Evol. 29, 1533– 1548. (doi:10.1093/molbev/msp068)

eubacterianos que transformaron fisiológicamente un metanógeno mol. Célula. Biol. 22, 6706– 6718. (doi:10.1128/MCB.

en el origen de Haloarchaea. proc. Academia Nacional. ciencia 22.19.6706-6718.2002) 149. Atteia A, van Lis R, Tielens AGM, Martin WF. 2013 Metabolismo

137. Collins L, Penny D. 2005 Complejo spliceosomal energético anaeróbico en eucariotas fotosintéticos unicelulares.

USA 109, 20 537– 20 542. (doi:10.1073/pnas. 1209119109) organización ancestral de los eucariotas existentes. mol. bioquimica Biografía.

Biol. Evol. 22, 1053– 1066. (doi:10.1093/molbev/ msi091) Acta 1827, 210– 223. (doi:10.1016/ j.bbabio.2012.08.002)

124. Nelson-Sathi S et al. 2015 Los orígenes de los principales clados

de arqueas corresponden a adquisiciones de genes de 138. Rogozin IB, Wolf YI, Sorokin AV, Mirkin BG, Koonin EV. 2003 150. Precio DC et al. 2012 El genoma de Cyanophora paradoxa aclara

bacterias. Naturaleza 517, 77 – 80. (doi:10.1038/ Conservación notable entre reinos de posiciones de intrones y el origen de la fotosíntesis en algas y plantas. Ciencia 335, 843 –

naturaleza13805) pérdida y ganancia masiva de intrones específicos de linaje en la 847. (doi:10.1126/ciencia. 1213561)

125. Say RF, Fuchs G. 2010 La fructosa 1,6-bisfosfato aldolasa/ evolución eucariótica. actual Biol. 13, 1512 – 1517. (doi:10.1016/

fosfatasa puede ser una enzima gluconeogénica ancestral. S0960-9822(03)00558-X) 151. Ku C, Roettger M, Zimorski V, Nelson-Sathi S, Sousa FL, Martin

Naturaleza 464, 1077 – 1081. (doi:10.1038/nature08884) 139. Roy SW, Gilbert W. 2005 Tasas de pérdida y ganancia de intrones: WF. 2014 Origen de los plástidos: ¿quién, cuándo y por qué?

implicaciones para la evolución eucariota temprana. Acta Soc. Bot. polaco 83, 281– 289. (doi:10. 5586/asbp.2014.045)

126. Reher M, Fuhrer T, Bott M, Scho¨nheit P. 2010 La vía no fosforilativa proc. Academia Nacional. ciencia USA 102, 5773– 5778. (doi:10.

de Entner-Doudoroff en la euryarchaeon termoacidófila Picrophilus 1073/pnas.0500383102) 152. Domman D, Horn M, Embley TM, Williams TA. 2015 El

torridus involucra una nueva aldolasa específica de 2-ceto-3- 140. Mans BJ, Anantharaman V, Aravind L, Koonin EV. establecimiento de plástidos no requirió un socio de clamidia.

desoxigluconato. J. Bacteriol. 192, 964– 974. (doi:10.1128/ 2004 Genómica comparativa, evolución y orígenes de Nat. Com. 6, 6421. (doi:10.1038/ ncomms7421)

JB.01281-09) la envoltura nuclear y el complejo del poro nuclear. Ciclo Celular

3, 1612– 1637. (doi:10.4161/ cc.3.12.1345) 153. Deusch O, Landan G, Roettger M, Gruenheit N, Kowallik

127. Bra¨sen C, Esser D, Rauch B, Siebers B. 2014 KV, Allen JF, Martin W, Dagan T. 2008 Los genes de

Metabolismo de carbohidratos en Archaea: 141. Staub E, Fiziev P, Rosenthal A, Hinzmann B. 2004 Información origen cianobacteriano en genomas nucleares de plantas

conocimientos actuales sobre enzimas y vías inusuales sobre la evolución del nucléolo mediante un análisis de su apuntan a un ancestro plástido formador de heterocistos.

y su regulación. Microbiol. mol. Biol. Rev. 78, 89 – 175. repertorio de dominios proteicos. Bioensayos 26, 567– 581. mol. Biol. Evol. 25, 748– 761. (doi:10. 1093/molbev/msn022)

(doi:10.1128/MMBR.00041-13) (doi:10.1002/bies.20032)
Machine Translated by Google

154. Dagan T et al. 2013 Genomas de cianobacterias stigonematalean 163. Degli-Esposti M. 2014 Evolución bioenergética en 173. Decker K, Jungermann K, Thauer RK. 1970 Producción de 18

(Subsección V) y la evolución de la fotosíntesis oxigénica de proteobacterias y mitocondrias. Genoma Biol. Evol. 6, 3238 – energía en organismos anaerobios. Angew. química

procariotas a plástidos. Genoma Biol. Evol. 5, 31– 44. 3251. (doi:10.1093/gbe/evu257) Internacional Ed. Ing. 9, 138 – 158. (doi:10.1002/

(doi:10.1093/ gbe/evs117) 164. Allen JF. 1993 Control de la expresión génica por potencial redox anie.197001381)

y el requerimiento de cloroplastos y genomas mitocondriales. 174. Proskurowski G, Lilley MD, Seewald JS, Fruh-Green GL, Olson

155. Dolezal P, Likic V, Tachezy J, Lithgow T. 2006 J. Teor. Biol. 165, 609 – 631. (doi:10.1006/jtbi.1993.1210) EJ, Lupton JE, Sylva SP, Kelley DS. 2008 Producción de

Evolución de las máquinas moleculares para la importación hidrocarburos abiogénicos en el campo hidrotermal Ciudad

de proteínas en las mitocondrias. Ciencia 313, 314– 318. 165. Allen JF. 2003 La función de los genomas en Perdida. Ciencia 319, 604– 607. (doi:10. 1126/ciencia.1151194)

(doi:10.1126/science.1127895) orgánulos bioenergéticos. Fil. Trans. R. Soc. largo B 358, 19 –

156. Schleiff EE, Becker TT. 2011 Terreno común para la 37. (doi:10.1098/rstb.2002.1191) 175. McCollom TM, Seewald JS. 2013 serpentinitas,

translocación de proteínas: control de acceso para 166. Lane N. 2015 La pregunta vital: ¿por qué la vida es como es? hidrógeno y vida. Elementos 9, 129– 134. (doi:10. 2113/

mitocondrias y cloroplastos. Nat. Rev Mol. Biol celular. 12, 48 Londres, Reino Unido: Profile Books. gselements.9.2.129)

– 59. (doi:10.1038/nrm3027) 167. Von Heijne G. 1986 ¿Por qué las mitocondrias necesitan un 176. Schrenk MO, Brazelton WJ, Lang SQ. 2013

157. Gould SB, Waller RF, McFadden GI. 2008 Evolución de los genoma FEBS Lett. 198, 1 – 4. (doi:10.1016/0014-5793 Serpentinización, carbono y vida profunda. Rvdo.

plástidos. año Rev. Plant Biol. 59, 491– 517. (doi:10.1146/ (86)81172-3) Mineral. geoquímica 75, 575– 606. (doi:10.2138/rmg.

annurev.arplant.59.032607.092915) 168. Koonin EV, Yutin N. 2014 El eucarioma arqueal disperso y el 2013.75.18)

158. Curtis BA et al.2012 Los genomas de algas revelan el mosaicismo ancestro arqueal complejo de los eucariotas. Harb de 177. Russell MJ, Hall AJ, Martin W. 2010 La serpentinización como

evolutivo y el destino de los nucleomorfos. Naturaleza 492, 59– primavera fría. Perspectiva. Biol. 6, a016188. (doi:10.1101/ fuente de energía en el origen de la vida.

65. (doi:10.1038/naturaleza11681) cshperspect.a016188) Geobiología 8, 355 – 371. (doi:10.1111/j.1472-4669.

159. Gould SB. 2012 Genómica evolutiva: algas 169. Williams TA, Foster PG, Nye TMW, Cox CJ, Embley TM. 2012 2010.00249.x)

orígenes complejos. Naturaleza 492, 46 – 48. (doi:10.1038/ Una señal filogenómica congruente ubica a los eucariotas 178. Martín W, Russell MJ. 2007 Sobre el origen de

naturaleza11759) dentro de Archaea. proc. R. Soc. B 279, 4870– 4879. bioquímica en un respiradero hidrotermal alcalino. Fil.

160. Bola SG et al. 2013 Efectores metabólicos secretados por (doi:10.1098/rspb.2012.1795) Trans. R. Soc. B 362, 1887– 1925. (doi:10.1098/rstb. 2006.1881)

patógenos bacterianos: facilitadores esenciales de la 170. Petitjean C, Deschamps P, Lo´pez-Garcÿ´a P, Moreira

endosimbiosis plástida. Célula vegetal 25, 7 – 21. (doi:10.1105/ D. 2014 El enraizamiento del dominio archaea por 179. Carril N, Martin WF. 2012 El origen de la bioenergética de

tpc.112.101329) análisis filogenómico apoya la fundación del nuevo reino membranas. Celda 151, 1406– 1416. (doi:10.1016/

161. Moreira D, Deschamps P. 2014 ¿Cuál fue la contribución real Proteoarchaeota. Genoma Biol. j.cell.2012.11.050)

de los endosimbiontes al núcleo eucariótico? Conocimientos Evol. 7, 191– 204. (doi:10.1093/gbe/evu274) 180. Martin WF, Sousa FL, Lane N. 2014 Energía en el origen de la

de eucariotas fotosintéticos. 171. Liu YC, Beer LL, Whitman WB. 2012 Metanógenos: una vida. Ciencia 344, 1092– 1093. (doi:10.1126/ ciencia.1251653)

Harb de primavera fría. Perspectiva. Biol. 6, a016014. (doi:10. ventana al antiguo metabolismo del azufre. Tendencias

1101/cshperspect.a016014) Micobiol. 20, 251–258. (doi:10.1016/j.tim.2012.02.002) 181. Sousa FL, Martín WF. 2014 Fósiles bioquímicos de la antigua

162. Deschamps P. 2014 Endosimbiosis primaria: tener 172. Ueno Y, Yamada K, Yoshida N, Maruyama S, Isozaki Y. 2006 transición de la geoenergética a la bioenergética en el

¿Las cianobacterias y las clamidias han sido alguna Evidencia de inclusiones fluidas para microbios metabolismo de un compuesto de carbono procariótico.

vez compañeras de cuarto? Acta Soc. Bot. polaco 83, 291– metanogénesis en la era arcaica temprana. Naturaleza 440, 516 bioquimica Biografía. Acta 1837, 964– 981. (doi:10.1016/

302. (doi:10.5586/asbp.2014.048) – 519. (doi:10.1038/nature04584) j.bbabio.2014.02.001)

Ver estadísticas de publicación