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Capítulo 17

PARTENOCARPIA
Lo último

ANGELO SPENA' y GIUSEPPE LEONARDO ROTINO'

'Facultad ofscience, Universidad de Verona, Strada Le Grazie, 37134 Verona, and'Research
Instituto de Cultivos de Hortalizas, via Paullese 28, 26836 Montanaso L (LO), Italia

1. Introducción

La fruta proporciona un ambiente adecuado. para la producció n de

semillas, protecció n y dispersió n. El cuajado y el desarrollo de la fruta
generalmente tienen lugar solo después de la polinizació n y la fertilizació n, y
las frutas fertilizadas contienen semillas. El desarrollo de frutas sin
polinizació n y fertilizació n se llama partenocarpia. Los frutos
partenocá rpicos tienen menos semillas. Por lo tanto, las frutas sin semillas
representan el desacoplamiento del programa genético para el
desarrollo del fruto del que asegura la semilla producció n y, en
consecuencia, su funció n evolutiva. La partenocarpia esinteresante también
por razones aplicadas. Ofrece la posibilidadde mejorar la calidad de la
fruta y la productividad en muchas plantas cultivadas por sus frutos.
Las condiciones ambientales adversas para la producció n de polen, la
germinació n y la fertilizació n afectan negativamente la producció n y
calidad de los frutos. Por lo tanto, La partenocarpia se considera la forma
má s eficiente de producir frutos en condiciones ambientales adversas para
la polinizació n y/o fertilizació n. Ademá s, en algunos cultivos la ausencia de
semillas puede mejorar la calidad de la fruta (p. ej., berenjena), mientras
que en otras especies de plantas (p. ej., Actinidia) la partenocarpia también
podría mejorar la productividad porque ya no se necesitan plantas
polinizadoras. Por ú ltimo, la partenocarpia permite la producció n y
cosecha temprana de frutos. Así, la partenocarpia representa una
herramienta para racionalizar y mejorar la calidad y producció n de
frutos en las especies vegetales cultivadas por sus frutos.
partenocarpiapuede tener una base genética (partenocarpia genética o
natural) o puede ser inducida artificialmente. La partenocarpia genética
se denomina obligatoria cuando la expresió n del rasgo partenocá rpico
no está influenciada por factores externos. Se denomina facultativo
cuando el desarrollo partenocá rpico del fruto
435
SS Blioi»'attjand WY 5oh (eds.), actual Tratar en la Embriología de las Angiospermas, 435
—450. e 2ool Kl••er zcodemic xli ella .
436 Capítulo 17

tiene lugar sólo en condiciones adversas para la polinización y la

fecundación. La partenocarpia se puede inducir artificialmente en varias
especies de plantas mediante el tratamiento de las flores con factores de
crecimiento vegetal (ver Schwabe y Mills, 1981) o mediante la polinización
con polen incompatible (Tsao, 1980) o polen irradiado con rayos X (Shozo
y Keita, 1997).

2. artificialmente Inducido partebenocarpia

A principios de este siglo ya se sabía que la polinización sin fertilización

puede desencadenar el desarrollo de frutos (Fitting, 1909). Posteriormente,
se encontró que los extractos de polen eran adecuados para inducir el
cuajado y desarrollo de frutos (Yasuda, 1934). Posteriormente, se demostró
que la(s) auxina(s) puede(n) reemplazar la polinización y la fertilización en
la promoción de la fructificación y el desarrollo en varias especies
(Gustafson, 1942). Experimentos con fresa, donde los óvulos fertilizados
(aquenios) pueden ser removidos sin dañar el receptáculo, mostraron que
los aquenios eran necesarios para sostener el desarrollo del fruto y que
podían ser reemplazados por una pasta de lanolina que contenía auxina
(Nitsch, 1950). Además, el contenido de auxinas del fruto, medido como
actividad biológica, aumenta en los aquenios hasta 17 días después de la
fecundación, y la síntesis de auxina parece tener lugar exclusivamente en
los aquenios (Nitsch, 1950). Por lo tanto, cada aquenio es un centro de
información correlativa que estimula el crecimiento del receptáculo,
proporcionando una(s) señal(es), muy probablemente auxinas, necesarias
para sustentar el desarrollo del fruto (es decir, el receptáculo). Con el
descubrimiento de otros tipos de fitohormonas, también se descubrió que
las giberelinas desencadenan el desarrollo de frutos en algunas especies. En
algunas especies, también se han utilizado citoquininas exógenas para
inducir el desarrollo del fruto partenocárpico (véase Schwabe y Mills,
1981). También se descubrió que las giberelinas desencadenan el desarrollo
de frutos en algunas especies. En algunas especies, también se han utilizado
citoquininas exógenas para inducir el desarrollo del fruto partenocárpico
(véase Schwabe y Mills, 1981). También se descubrió que las giberelinas
desencadenan el desarrollo de frutos en algunas especies. En algunas
especies, también se han utilizado citoquininas exógenas para inducir el
desarrollo del fruto partenocárpico (véase Schwabe y Mills, 1981).
La inducción de partenocarpia es uno de los primeros efectos biológicos
conocidos desencadenados por fitohormonas exógenas y sustancias
relacionadas, y es una práctica agrícola bastante común para algunas
especies hortícolas (Schwabe y Mills, 1981). Las auxinas o giberelinas
suelen ser capaces de inducir la partenocarpia en la mayoría de las especies
de plantas. Sin embargo, en algunos casos, la partenocarpia eficiente
necesita una combinación o aplicación repetida de fitohormonas y/o
sustancias que se sabe que afectan la acción similar a las fitohormonas.
Tanto el uso de polen irradiado, que contiene fitohormonas como auxinas y
giberelinas (Tsao, 1980), como el uso de fitohormonas naturales o sintéticas
se ha racionalizado como una señal exógena (hormonal) que actúa directa o
indirectamente sobre el contenido endógeno de fitohormonas. del ovario
Una acción directa se basa en la actividad biológica de la(s) sustancia(s)
utilizada(s). Un mecanismo de acción indirecto de la señal exógena se basa
en la observación de que el contenido de auxina endógena (IAA) en el
ovario, ya sea después de la polinización y fecundación o después del
tratamiento con
parlhenocarpia 437

las sustancias exógenas, como las fitohormonas (giberelinas o auxinas) o los

análogos de hormonas, muestran un aumento bastante similar (Kim et al.,
1992; Lee et al., 1997). El aumento en el contenido de IAA durante el
desarrollo del ovario se caracteriza por picos distintos. En berenjena, por
ejemplo, el primer aumento en el contenido de IAA tiene lugar durante los
primeros cinco días después de la antesis, mientras que un pico importante
de IAA aparece a los 20 días después de la antesis, tanto en flores
polinizadas como tratadas con auxina (Lee ct al., 1997). Estos y otros datos
similares obtenidos con otras especies indican que la señal exógena
(polinización/fecundación, fitohormonas, análogos de auxinas, etc.)
desencadena un aumento del contenido y actividad de AIA endógeno en el
ovario, que es el responsable de promover el cuajado y el desarrollo de la
fruta. Consistente con esta interpretación es el hallazgo de un alto contenido
de auxina en el ovario de los frutos partenocárpicos (Gustafson, 1939a, b).
Más recientemente, se ha informado que los frutos de tomate pat-2
partenocárpicos muestran un contenido de IAA ligeramente mayor antes de
la antesis, pero un nivel de IAA más de 10 veces mayor en la antesis en
comparación con los frutos de control (Mapelli et al., 1994).
Sobre la base de los datos antes mencionados, Nitsch (1970) propuso que
un aumento en el nivel de auxina puede sostener el cuajado y el desarrollo
de la fruta. Más tarde, Gillapsy y sus colegas propusieron que "las
giberelinas producidas por el polen pueden desempeñar un papel en el
aumento de la producción de auxina en el ovario, lo que a su vez puede
actuar como una señal (o puede amplificar una señal) para el cuajado" y el
desarrollo (Gillapsy et al. ., 1993). Un mecanismo similar también puede
explicar la acción de los inhibidores del transporte de auxinas (Robinson,
1971), que aumentarían el contenido de auxinas en el ovario al bloquear su
transporte. Estas consideraciones son consistentes con un modelo que
asigna un papel central a la(s) auxina(s) en el control del cuajado y
desarrollo de la fruta. Más precisamente, la señal exógena permitiría que el
cuajado y el desarrollo procedieran desde una fase temprana, es decir,
cuajado, a fases posteriores del desarrollo del fruto (ver Gillapsy e/ al.,
1993). Este modelo y la viabilidad de controlar la expresión génica, tanto
temporal como espacialmente, durante el desarrollo de la fruta han influido
conceptualmente en las estrategias de ADN recombinante destinadas a
conferir partenocarpia mediante ingeniería genética. Por lo tanto, las
regiones codificantes utilizadas para construir genes quiméricos que afectan
la síntesis y/o el contenido de fitohormonas y la especificidad y el tiempo de
expresión de las regiones promotoras elegidas reflejan nuestro conocimiento
de la inducción de partenocarpia por el tratamiento fitohormonal de las
flores. De hecho, los genes quiméricos que afectan la biosíntesis de
giberelinas, para desencadenar el cuajado y el desarrollo de la fruta antes de
la antesis, han sido diseñados para expresarse en el polen antes de la
polinización (Tomes et al., 1996a), mientras que los genes quiméricos que
afectan el contenido de auxina se han construido para expresarse
específicamente en el ovario o en los óvulos (Barg y Salts, 1996; Rotino et
al., 1996; Li, 1997). Un tercer aspecto relevante para diseñar genes
“partenocárpicos” eficientes es el nivel de expresión del transgén necesario
para lograr un desarrollo óptimo de la fruta en el cultivar o especie de
interés.
438 Capítulo 17

3. Genético (natural) partebenocarpia

3.1. MODIFICACIÓN EN CROMOSOMA

NÚMERO

En los años cuarenta, el grupo de Kihara desarrolló un método,

principalmente para sandía, para mejorar plantas triploides que
desarrollaban frutos sin semillas con solo tegumentos residuales (Kihara,
1951). Las plantas tetraploides se producen tratando el meristema apical de
las plantas diploides con colchicina. La identificación de plantas
tetraploides y la fertilidad reducida de su polen, además de la dificultad para
producir líneas parentales tetraploides, representan el aspecto más limitante
de este método. Las semillas triploides se obtienen polinizando plantas
tetraploides con polen de plantas diploides. El número reducido de semillas
producidas por los frutos tetraploides y las técnicas necesarias para
germinar eficientemente las semillas triploides han limitado aún más el uso
práctico de este método. Además, la producción de frutas requiere el cultivo
de plantas diploides como polinizadores para criar plantas triploides. En las
plantas triploides, el desarrollo de los óvulos se bloquea en una fase
temprana del desarrollo del fruto. En consecuencia, el desarrollo
embrionario se ve afectado por la alta ploidía y las plantas triploides
desarrollan frutos con tegumentos rudimentarios sin semillas propias.
Los cultivos de plátano y banano (Musa spp) se componen de plantas
poliploides (principalmente triploides) y altamente estériles que desarrollan
frutos partenocárpicos. Al menos tres genes dominantes complementarios
controlan la partenocarpia. Las características del racimo y del fruto están
influenciadas positivamente tanto por el aumento de la ploidía como por el
reemplazo de alelos recesivos por alelos dominantes en el locus
partenocárpico P1 (Ortiz y Vuylsteke, 1995).
En Zea mays se ha demostrado que el desarrollo del endospermo y, en
consecuencia, también del embrión, depende de la relación (2:1) entre los
genomas materno y paterno (Lin, 1984). Recientemente, mediante el uso de
micromatrices de ADN, se han analizado los efectos de los cambios en la
ploidía sobre la expresión génica en levadura (Galitski et al., 1999). El nivel
de expresión de algunos genes (17 genes) aumenta o disminuye más de 10
veces en proporción a la ploidía. G, las ciclinas y otros genes (p. ej.,
FLO11) son reprimidos por un aumento en el número de juegos de
cromosomas, mientras que otros genes (p. ej., CTS1) se regulan al alza de
acuerdo con el nivel de ploidía. Por lo tanto, las micromatrices de ADN de
plantas podrían permitir probar si la triploidía puede causar un desarrollo
desequilibrado del embrión y el endospermo al afectar la expresión de
genes específicos. A los efectos de este artículo,
partenocarpia 439
3.2. LÍNEAS
MUTANTES

Se han identificado mutantes genéticos que muestran el desarrollo de

frutos partenocá rpicos en muchas especies de plantas. Algunos de estos
mutantes se describen aquí.
Varias líneas mutantes que portan genes no alélicos que causan el
desarrollo de frutos partenocá rpicoshan sido seleccionados en tomate. En
esta especie se han identificado los siguientes genes capaces de
sustentar el rasgo partenocá rpico: pat en el genotipo “Stock 2524” y en
la línea “Montfavet 191”, pat-2 en el cultivar Severianin, y pat-3 y pat -4
en la línea “RP 75/59” (Philouze, 1983, y referencia citada). Otros
genotipos (p. ej., “PI 190256”, “Oregon Cherry”, “Oregon 11”,
“Carobeta”, “IVTl”) han mostrado desarrollo partenocá rpico de frutos,
pero su control genético y/o alelismo con otros genes conocidos no han
sido probados. estudiado (Lukyanenko, 1991). Una comparació n del
rasgo partenocá rpico en once genotipos mostró que los cv “Severianin”,
“Montfavet 191” y “RP 75/59” tenían la mayor capacidad de
partenocarpia facultativa. Sus frutos sin semilla fueron de tamañ o
similar a los obtenidos por fertilizació n y polinizació n (Philouze, 1985).
Los estudios de herencia sobre "RP 76/59" revelaron que al menos tres
genes controlan el rasgo partenocá rpico (Vardy et al., 1989a). Los
estudios sobre el control genético de la partenocarpia en el cv
“Severianin” llevaron a la conclusió n de que el gen recesivo pal-2
controlaba el cará cter (Lin et n/, 1984). Sin embargo, en un estudio má s
reciente, Vardy et al. (1989b) han demostrado que dos genes recesivos
está n implicados en la expresió n del rasgo partenocá rpico. El gen pat-2
desempeñ a el papel principal, y el gen mp, en el estado homocigoto,
influye en la expresió n fenotípica de par-2 tanto en el estado
homocigoto como en el heterocigoto. Las pruebas de ligamiento
genético han mapeado el gen pat-2 en el cromosoma 3L, entre los genes
sf (solanifolia) y bls (síndrome de la hoja de bebé). Los resultados
aparentemente contrastantes de diferentes estudios sobre la herencia
del rasgo partenocá rpico en tomate, podría deberse a diferencias en:
(1) los criterios de cuantificació n/clasificació n de la partenocarpia, (2)
los antecedentes genéticos de las líneas no partenocá rpicas utilizadas
para los aná lisis, y (3) la diferente expresividad del rasgo en las
condiciones ambientales de la prueba. El genotipo de tomate
partenocá rpico má s estudiado es el cv ruso "Severianin", que también
se ha empleado ampliamente para transferir el rasgo partenocá rpico a
variedades comerciales. Sin embargo, los efectos secundarios negativos,
como la firmeza, la malformació n de la fruta, el cuajado ineficiente de la
fruta, debido a la introducció n del gen partenocá rpico natural (Philouze
et al., 1988) han impedido una amplia expansió n de los cultivares
partenocá rpicos de tomate. (2) los antecedentes genéticos de las líneas
no partenocá rpicas utilizadas para los aná lisis, y (3) la diferente
expresividad del rasgo en las condiciones ambientales de la prueba. El
genotipo de tomate partenocá rpico má s estudiado es el cv ruso
"Severianin", que también se ha empleado ampliamente para transferir
el rasgo partenocá rpico a variedades comerciales. Sin embargo, los
efectos secundarios negativos, como la firmeza, la malformació n de la
fruta, el cuajado ineficiente de la fruta, debido a la introducció n del gen
partenocá rpico natural (Philouze et al., 1988) han impedido una amplia
expansió n de los cultivares partenocá rpicos de tomate. (2) los
antecedentes genéticos de las líneas no partenocá rpicas utilizadas para
los aná lisis, y (3) la diferente expresividad del rasgo en las condiciones
ambientales de la prueba. El genotipo de tomate partenocá rpico má s
estudiado es el cv ruso "Severianin", que también se ha empleado
ampliamente para transferir el rasgo partenocá rpico a variedades
comerciales. Sin embargo, los efectos secundarios negativos, como la
firmeza, la malformació n de la fruta, el cuajado ineficiente de la fruta,
debido a la introducció n del gen partenocá rpico natural (Philouze et al.,
1988) han impedido una amplia expansió n de los cultivares
partenocá rpicos de tomate. que también se ha empleado ampliamente
para transferir el rasgo partenocá rpico a variedades comerciales. Sin
embargo, los efectos secundarios negativos, como la firmeza, la
malformació n de la fruta, el cuajado ineficiente de la fruta, debido a la
introducció n del gen partenocá rpico natural (Philouze et al., 1988) han
impedido una amplia expansió n de los cultivares partenocá rpicos de
tomate. que también se ha empleado ampliamente para transferir el
rasgo partenocá rpico a variedades comerciales. Sin embargo, los efectos
secundarios negativos, como la firmeza, la malformació n de la fruta, el
cuajado ineficiente de la fruta, debido a la introducció n del gen
partenocá rpico natural (Philouze et al., 1988) han impedido una amplia
expansió n de los cultivares partenocá rpicos de tomate.
En berenjena, una tendencia genética a la partenocarpia. ha sido
descrita, y la partenocarpia parece estar controlada por unos pocos genes
con efectos aditivos (Hennart, 1996).
El pepino es una de las especies de plantas donde se han encontrado
mutantes partenocá rpicos.utilizado má s intensamente para producir
cultivares para el cultivo en invernadero. El
440 Capítulo 17

El rasgo partenocárpico parece estar controlado por un único gen

dominante (Pa), que expresa una dominancia incompleta, y por genes
modificadores (Pike y Peterson, 1969).
La ausencia de semillas en las uvas de mesa es un rasgo importante que
satisface las preferencias de los consumidores y puede surgir a través de la
partenocarpia o la estenospermia. Este último tipo de falta de semillas ha
sido ampliamente explotado por los mejoradores para producir nuevos
cultivares sin semillas. Las bayas estenospermocárpicas, que contienen solo
rastros de semillas esclerificadas, se producen después de la fertilización
normal seguida del aborto del embrión. Se ha informado que la herencia de
la ausencia de semillas está controlada por un sistema complejo en el que la
expresión de tres genes recesivos independientes está regulada por un gen
dominante (Bouquet y Danglot, 1996). Otro estudio propuso un modelo de
herencia que consiste en tres genes complementarios dominantes, donde
una condición homocigota recesiva en cualquiera de los tres loci daría como
resultado un fenotipo sembrado (Ledbetter y Burgos, 1994).
En la pera, se han identificado partenocarpias tanto estimulantes como
autónomas, y algunos cultivares comerciales muestran desarrollo de frutos
partenocárpicos (Griggs e Iwakiri, 1954; Nyeki et al., 1998). El desarrollo
de frutos partenocárpicos también se ha informado en otros árboles frutales.
como el nopal (Weiss et al., 1993) y el mango (Kulkami y Rameshwar,
1978).
En manzano, se ha descrito un tipo de partenocarpia que se denomina
partenocarpia apétala (Tobutt, 1994; y referencia citada). En la
partenocarpia apétala, las flores carecen de pétalos y estambres, pero
pueden producir frutos partenocárpicos sin semillas o frutos con semillas si
se polinizan a mano. El rasgo está controlado por un gen recesivo (Tobutt,
1994). Dado que las flores muestran conversiones homeóticas con dos
verticilos de sépalos y hasta quince estilos, Tobutt (1994) ha propuesto que
la partenocarpia apétala podría deberse a un gen perteneciente a clases
conocidas de genes homeóticos florales (Tobutt, 1994). Además, para el
mutante partenocárpico pat del tomate, que muestra alteración del
desarrollo de las anteras (androecium con estructuras similares a carpelos),
se ha propuesto que el locus pat codifica un gen que controla la identidad y
el desarrollo de los órganos (Mazzucato et al., 1998) .

3.3. RECOMBINANTE ADNMÉTODOS

En los últimos años se han propuesto y/o desarrollado varios métodos para
conferir el desarrollo de frutos partenocárpicos mediante ingeniería
genética. A menudo, la información detallada solo está disponible a partir
de las patentes divulgadas y/o las solicitudes de patentes. Un aspecto
general de cualquier método de ADN recombinante disponible para conferir
un rasgo mediante ingeniería genética vegetal es si el método elegido, para
ser utilizado con una amplia variedad de especies de plantas, requeriría el
aislamiento y uso de regiones reguladoras homólogas y/o genes de cada
planta
parihenocarpia 441

especie o familia de interés con el fin de construir versiones del transgén

eficaces en la especie de elección. Este aspecto también debe tenerse en
cuenta al evaluar los métodos de ingeniería genética disponibles para
conferir partenocarpia.
Los métodos de ADN recombinante destinados a conferir partenocarpia
se pueden clasificar en dos tipos según el enfoque: (1) el primer tipo tiene
como objetivo desequilibrar el desarrollo embrionario y/o bloquear la
producción de semillas en plantas transgénicas, sin restringir el desarrollo
de frutos, y (2) el segundo tipo se basa en la expresión adecuada de la
información genética que afecta el contenido y/o la actividad de
fitohormonas en el órgano deseado, generalmente el ovario y/o sus tejidos
(es decir, los óvulos) para desencadenar el desarrollo del fruto
partenocárpico.

(1) Se ha propuesto que el desbalance y/o la detención del desarrollo de

la semilla se logre mediante el uso de un gen citotóxico (p. ej., gen de
barnasa de Bacillus ainyloliquefaciens- Paddon y Hartley, 1987; Tomes et
al., 1996b), mediante una combinación de genes que tenga un efecto
citotóxico (por ejemplo, los genes iaaM7iaaH de origen bacteriano,
expresados en niveles muy altos, son tóxicos para las células; Tomes ei al.,
1996b), o mediante el uso de genes reguladores que afectan el desarrollo del
embrión y el endospermo (Grossniklaus y Vielle-Calzada, 1998).
La expresión del gen de la barnasa debería tener lugar específicamente en
la semilla activando en sus tejidos el sistema de recombinación Cre/Lox del
bacteriófago PI, que luego reconstruiría el gen sólo en la semilla. Cada una
de las dos líneas parentales es transgénica para uno solo de los dos genes y,
en consecuencia, solo en su progenie F los dos genes se expresan en el
mismo tejido. La destrucción de la semilla se lograría mediante la actividad
de la ribonucleasa codificada por el gen barnasa bajo la expresión de un
promotor específico de la cubierta de la semilla, mientras que el evento de
recombinación específico de la semilla debería lograrse mediante el uso de
un promotor específico de la cubierta de la semilla para impulsar el gen Cre.
El gen Cre codifica una recombinasa que actúa sobre la secuencia de ADN
Lox insertada en el gen barnasa. Por lo tanto,
El otro método (Tomes et al., 1996b) propone la expresión de dos genes,
iaW e iaaH, específicamente en la semilla o sus partes. La expresión
combinada de los genes iaaM y faaH convierte el triptófano en
indoleacetamida IAA vffi (Kosuge e/ al., 1966) produciendo un alto nivel
de IAA que es citotóxico para las células vegetales. La expresión
combinada se logra en híbridos F, producidos cruzando líneas parentales
transgénicas para cada uno de los genes, y uno de los dos genes (por
ejemplo, iaaM) se expresa específicamente en la semilla. Por lo tanto, el
híbrido Ft expresará ambas actividades génicas solo en la semilla y/o sus
partes, provocando un nivel muy alto y citotóxico de IAA, que detendrá el
desarrollo de la semilla. No se han divulgado datos experimentales y, por lo
tanto, estos métodos son hasta ahora solo de interés especulativo.
442 Capítulo
17
El uso del gen MEDEA de Arabidopsis y de genes homó logos de otras
especies explota un gen, que codifica una proteína perteneciente al
grupo polycomb, implicada en el control de la proliferació n celular en el
embrió n y el endospermo (Grossniklaus et al., 1998; Grossniklaus y
Vielle-Calzada, 1998). El fundamento de este método se basa en los
efectos de las mutaciones de medea que afectan el desarrollo de
semillas en Arabidopsis. Los mutantes de medea Arabidopsis pueden
producir siliquas con semillas abortadas y/o alteradas. Por lo tanto, las
mutaciones en MEDEA y otros genes relacionados con Polycomb, como
FIE y FIS2, interrumpen la dependencia normal del desarrollo de
siliqua en el desarrollo y la fertilizació n de la semilla.

(2) En los otros métodos, el desarrollo partenocárpico se ha propuesto y/o

logrado mediante técnicas de ADN recombinante que usan genes que afectan el
contenido y/o la actividad de fitohormonas dentro del ovario o sus tejidos. Por
lo tanto,La ingeniería genética de plantas ha confirmado el conocimiento
previo de que las fitohormonas pueden inducir el desarrollo de la fruta.
Ademá s, la informació n genética utilizada para construir los genes
quiméricos confirma la capacidad de las auxinas y las citoquininas para
estimular el cuajado y el crecimiento de los frutos. Tomes et al. (1996a)
propusieron, sin datos experimentales, el uso de genes que afectan la
síntesis de fitohormonas como las giberelinas y las citoquininas. En una
versió n del método, el gen quimérico estaría compuesto por un
promotor específico del polen y una regió n que codifica un gen
biosintético de giberelina (p. ej., giberelina 20-oxidasa). El uso de un
promotor específico de polen/microspora o megaspora tiene como
objetivo obtener la expresió n génica y la síntesis de giberelinas antes de
la polinizació n y, en consecuencia, desencadenar el desarrollo
partenocá rpico del fruto antes de la fecundació n.
Otros métodos basados en genes “fitohormonales” aportan datos
sobre su Efectos en plantas transgénicas. Li (1997) propone el uso de
genes que sintetizan auxina, citoquinina o giberelina bajo "secuencias de
control regulador que dirigen la expresió n preferencial o específica de
tejido del gen de interés enel ovario”. Las regiones codificantes usadas en
los ejemplos dados se obtienen del gen iaaM o ipt de n. tumefaciens. La
iaaM codifica la triptó fano 2-monooxigenasa, que convierte el
triptó fano en indoleacetamida (IAM). Luego, IAM se convierte por
hidrolasas de plantas o por hidró lisis espontá nea en IAA y amoníaco
(Kosuge ei al., 1966). Los promotores propuestos para impulsar la
expresió n del gen iaaM o ipt son el promotor GH3 de la soja (Hagen el
al., 1991), el promotor AGL5 (AGAMOUS-like 5) de Arabidopsis (Ma et
al., 1991), o el promotor PLE36 del tabaco (Li, 1997). El promotor GH3
es un promotor inducible por auxina expresado preferentemente en el
ovario. El gen AGL5 se expresa temprano en el desarrollo del carpelo
(Savidge ct al., 1995). El gen PLE36 también se expresa
 partenocarpi 44
en el ovario (Li, 1997). En la patente también se propone el uso de
regiones codificantes de genes biosintéticos de gibereilina descritos en
la literatura (véanse las citas fii Li, 1997), pero no se dan ejemplos de
sus efectos en plantas transgénicas. Los ejemplos descritos muestran el
desarrollo partenocá rpico en plantas de tomate transgénicas para los
genes GH3-faaM o GH3-ipt. Los frutos de tomate transgénico son
partenocá rpicos, má s grandes y con un “contenido de só lidos
significativamente mayor” que los frutos de control, de tipo salvaje (Li,
1997).
Barg y Salts (1996) han descrito el uso del promotor del gen TPRP-FI
del tomate (Salts et al., 1991) para impulsar el gen rolB de A. rhizogenes
(Barg y Salts, 1996; Carmi et al. , 1997) o el gen tms2 (-iaaI-1) de A.
twnefaciens (Szectman et al., 1997). La expresió n específica del ovario
del gen f'aaH permite el desarrollo partenocá rpico de la fruta solo
cuando la flor se trata con naftalenacetamida (NAM). La justificació n
para el uso del gen TPRP-Fl-iaaH es la conversió n enzimá tica de NAM al
á cido naftalenacético de auxina. Se ha demostrado que la expresió n
específica del ovario del gen quimérico TPRP-FI-rolB entre la antesis y
las fases posteriores del desarrollo del fruto provoca el desarrollo del
fruto partenocá rpico en el tomate. Aquí, la justificació n de la acció n del
transgén es la observació n de que la acció n del gen FolB imita los
efectos de las auxinas. Ademá s de su expresió n en el ovario y en el
embrió n en desarrollo, el promotor TPRP-FI también se expresa en las
plá ntulas (Barg y Salts, 1996). El crecimiento vegetativo de la planta no
se ve afectado, aunque se han notado alteraciones menores en la etapa
de plá ntula. Para aumentar la especificidad de la expresió n y restringir
su expresió n al ovario y al embrió n, se han obtenido varios promotores
por deleció n o por combinaciones alternativas de secuencias del
promotor TPRP-FI original (Barg y Salts, 1996). Los datos muestran
ademá s que la expresividad del rasgo partenocá rpico probablemente se
ve afectada por el nivel de expresió n del gen quimérico (Barg y Salts,
1996; Carmi et al., 1997). Una de las tres líneas transgénicas de tomate
analizadas presenta partenocarpia obligada y su polen es estéril,
mientras que las otras dos líneas transgénicas de tomate muestran
partenocarpia facultativa y su polen es viable (Barg y Salts, 1996). La
expresividad del rasgo depende del nivel de expresió n del gen rolB,
como lo muestra el aná lisis de transferencia Northern del ARN total
extraído de los ovarios de dos plantas transgénicas independientes
(Carmi et al., 1997). Por lo tanto, parece que el nivel de expresió n del
gen TPRP-FI-rolB será relevante para obtener un fenotipo ó ptimo en
otros cultivares y especies.
Rotino y colaboradores (Rotino et al., 1997) han descrito el uso de la
regiones reguladoras del gen Defy-19 (Deficiens Homologue 9) de
Antirrhinum majus para expresar el gen iaaM de Pseudomonas
syringae pv savastanoi (Yamada et al., 1985) específicamente en la
placenta y los ó vulos. Una patente relacionada (Rotino et al., 1996)
describió y/o propuso el uso del promotor DefH9 para impulsar la
expresió n de los genes iaaM, rOlB, iaaL o ILR1. En esta patente, se
propone RolB para hidrolizar indoletanol-glucó sido, liberando
444 Capítulo
17
la auxina indoletanol de indoletanol-glucósido. El producto del gen iaaL de
Pseudomonas syrfngae pv savastanoi es la IAA-lisina sintetasa que conjuga
IAA con lisina y otros aminoácidos (Glass y Kosuge, 1988), mientras que
ILR I es capaz de liberar IAA libre de IAA conjugado con leucina o
fenilalanina (Bartel y Fink, 1995).
Se ha demostrado que el gen quimérico Deflt9-iaaM causa el desarrollo
de frutos partenocárpicos en el tabaco y en varias líneas de berenjena y
tomate (Rotino et al., 1996; Rotino e/ al., 1997; Ficcadenti et al., 1999; Figs
1, 2). Los híbridos F que contienen el gen DefH9-iaaM han mostrado un
aumento muy significativo en la productividad bajo cultivo protegido de
berenjena en invierno (Donzella et al., 2000) y bajo cultivo protegido
anticipado de tomate (Acciairi et al., 2000), lo que confirma las ventajas
agrícolas de la partenocarpia genética en eludiendo ambiental
condiciones adverso para
polinización y/o fertilización (Cuadro 1). Se están realizando ensayos de
campo con transgénicos de melón, fresa y uva para el gen DefH9-iaaM en
varios lugares de Italia. Por lo tanto, el mismo gen chirneric (es decir,
DefH9-iaaM) ha causado el desarrollo de frutos partenocárpicos en especies
de plantas pertenecientes a cuatro familias (Cruciferae, Cucurbitaceae,
Rosaceae y Solanaceae; datos publicados y no publicados de los autores).
En todas las especies de plantas analizadas hasta ahora, el fenotipo
partenocárpico se ha logrado con un nivel muy bajo de expresión del gen
DefH9-iaaM en botones florales (Rotino et al., 1997; Ficcadenti et al.,
1999). Otro aspecto relevante es que casi todas las plantas transgénicas
cultivadas son partenocárpicas (datos no publicados de los autores).
En todos los métodos “fitohormonales” desarrollados hasta ahora, la
información genética utilizaba códigos para enzimas que afectaban el
contenido y la actividad de las fitohormonas (p. ej., iaaM, ipt, iaaL, ILR1,
rolB, genes biosintéticos de giberelinas). Sin embargo, las regiones
reguladoras utilizadas en la construcción de los genes quiméricos
desempeñan un papel bastante crucial.
La(s) región(es) reguladora(s) de un gen representa la información
genética más importante para controlar la expresión temporal y espacial del
gen de interés. Estos dos parámetros son relevantes tanto para obtener
partenocarpia como para asegurar una expresividad óptima del rasgo
partenocárpico sin afectar el crecimiento vegetativo. En consecuencia, todas
las regiones reguladoras utilizadas para controlar la expresión de los
diferentes genes quiméricos impulsan la expresión génica en el ovario y/o
sus partes. Las diferencias en el momento y la especificidad de la expresión
se han incorporado, al menos en algunos casos, en los métodos. Un tercer
aspecto relevante a considerar es la fuerza de expresión, porque un exceso o
un defecto en la expresión de un gen sintetizador de fitohormonas podría
causar el desarrollo de frutos partenocárpicos morfológicamente alterados o
un cuajado y crecimiento ineficientes, respectivamente. Dado que las
diferencias en estos tres parámetros que controlan la expresión génica, es
decir, la localización, el momento y la fuerza de la expresión génica, son
cruciales para su uso, discutimos este aspecto en detalle.
 partenocarpi 44
MESA 1. Temprano producció n y total Fruta producir (g/planta) adquirido desde
diseñ ado genéticamente tomates partenocárpicos y mi I t un rojo a los controles no
transformados,
en se dio el cultivo de invernadero producción transportado fuera en Italia.
para el tratamiento anticipado de No
fitohormonas.

Genotipo Producció n Temprana Total oferta

(g/planta) Pinchar (g/planta)
Tomate control transgénico Control transgénico
HFI Giasone' 1152 3359' 1968a 4940'
HFI 95-5 1 4' 1122 2863' 1828^ 4088'
HFI 95-5 16' 1895® 3392' 3105' 4999'
L. CM x L. 4 177' 866' 437' 1533'
Berenjena
Tal 1/1 xDR2' 76 1547' 488' 2241'
F
Tal 1/1 xDR2' 206' 1251' 2490' 6418'

Para Tomates: tomate tipo redondo; tomate tipo cherry. Prueba realizada durante marzo-julio de 1998.
La producción temprana es el promedio de la primeratres racimos. Para cada tipo de piel y rasgo de
tomate, letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas (ANOVA-Duncan,
o=0.05). (según Acciarri et al., 2000)
Para las berenjenas: 'Ciclo cultural de marzo a junio de 1998. Los datos son la media de dos
localidades, vía.Pontecagnano (Campania) y Monsampolo (Marcas). La producció n
temprana es el promedio de las tres primeras cosechas. Ensayo realizado en V ittoria
(Sicilia). Ciclo cultural de octubre de 1997 a mayo de 1998. La producció n temprana es el
promedio de las cuatro primeras cosechas. Para cada fila y rasgo letras diferentes indican
diferencias estadísticamente significativas (ANOVA-LSD, o=0.05). (c, resultados inéditos
de los autores; d, a/er Donzella er a/., 2000)

El gen DefH9 pertenece a la familia de reguladores transcripcionales

MADS-box. El gen quimérico DefI-l'9-iaaM utiliza las regiones reguladoras
del gen DefH9 (Rotino et al., 1996; Rotino et al., 1997), que son capaces de
impulsar la expresión en la placenta, el óvulo y los tejidos derivados del
mismo. en especies heterólogas (Ficcadenti et al., 1999). Su expresión
específica del óvulo pretende imitar la síntesis de auxina por parte de los
óvulos fertilizados. Su expresión dentro de la placenta es para asegurar que
el desarrollo de los frutos partenocárpicos comience antes de la antesis, lo
que hace posible una producción temprana de frutos partenocárpicos en
comparación con las flores tratadas con hormonas y/o polinizadas. Su
expresión en tejidos derivados de los óvulos está destinada a sostener aún
más el crecimiento de la fruta en las últimas fases del desarrollo de la fruta.
El nivel muy bajo de expresión del gen DefH9-faaM necesario para lograr
el desarrollo del fruto partenocárpico debería permitir obtener el desarrollo
del fruto partenocárpico en la mayoría de las especies, si no en todas.
Además, debe asegurar el desarrollo de frutos partenocárpicos sin
malformaciones. Para este propósito, y considerando también que diferentes
especies y cultivares dentro de una especie difieren en el número de
óvulos/semillas y en su sensibilidad a la auxina, recientemente se ha
desarrollado y utilizado un método genético novedoso para optimizar la
expresión de genes partenocárpicos (autores inéditos). datos; Spena et al.,
patente registrada).
El gen TPRP-FI del tomate codifica una proteína rica en prolina (Salts et al.,
446 Capítulo
1991). A reportero gene (GUS) era posicionado bajo el control de
17el TPRP-
 partenocarpi 44
FI promotor y varios promotores derivados (Barg y Salts, 1996). Todos los
promotores analizados son capaces de impulsar la expresió n en el ovario,
pero difierenen su especificidad de expresió n. Mientras que el promotor
TPRP-FI impulsa la expresió n en los ovarios, embriones y plá ntulas
emergentes, dos derivados truncados, por ejemplo, impulsan la
expresió n solo en los embriones y las plá ntulas emergentes (Barg y
Salt, 1996).

Figura I. A. Tabaco; SER. Berenjena. A. cá psulas de tabaco derivadas de la

inflorescencia emasculada de una planta Tz transgénica para el gen DefI-19-iaaM. B.
Comparació n de flores de berenjena 10 días después de la floració nbajo condiciones
ambientales adversas. A la izquierda, una flor abortada polinizada a mano de una
planta de control sin transformar; a la derecha, un pequeñ o fruto desarrollado a
partir de una flor emasculada de una planta transgénica DefH9-iaaM. C. Etapa
temprana del desarrollo del fruto en una berenjena partenocá rpica transgénica;
nó tese el tamañ o relativamente grande del fruto y la presencia de anteras sanas
que contienen polen viable. D. Bayas de berenjena de flores autofecundadas y
emasculadas de plantas transgénicas partenocá rpicas (arriba) y control no
transformado (abajo). El genotipo es la línea doble haploide Tall/1 obtenida de la
línea partenocá rpica natural Talina. E. Frutas cortadas de flores polinizadas a
mano (arriba) y emasculadas (abajo) de la línea de berenjena transgénica Tall/I.

El gen AGL5 pertenece a la familia de factores transcripcionales

MADS-box. Su expresió n se induce tempranamente en el desarrollo del
carpelo y está directamente controlada por el gen AGAMOUS (Savidge
et al., 1995). El momento y la especificidad de la expresió n de este gen
deberían asegurar la predicció n temprana de la producció n de frutos
partenocá rpicos. El nivel de expresió n de AGL5 se puede modular,
como se indica en la patente (Li, 1997), para lograr un rasgo fenotípico
ó ptimo ya sea mediante la modificació n de la(s) regió n(es)
promotora(s) o aumentando la eficiencia de traducció n modificando el
5' ULR de su ARNm. El promotor del gen GH3 impulsa la expresió n "en
gran medida restringida a las raíces
448 Capítulo
17
de plantas verdes jó venes y ó rganos florales en desarrollo, incluidos
ó vulos, semillas en desarrollo y polen” (Hagen et al., 1991). El promotor
GH3 es inducible por auxina y contiene varios elementos que le
confieren inducibilidad por auxina (Liu et al., 1994). El PLE36 del
tabaco es otro promotor propuesto en la patente (Li, 1997).

Figura 2. h. Frutos de tomate de flores vendidas (arriba) y emasculadas (abajo) del

transgénico y controllínea L.276. Los frutos emasculados se derivaron de flores
castradas el mismo día. B. Cortar frutos de tomate, como en A.

4. Conclusiones

Diferentes enfoques han proporcionado un conceptobase que ha resultado

en el desarrollo y la disponibilidad de varios métodos para modificar la
partenocarpia genética en plantas transgénicas. Por lo tanto, en un
futuro pró ximo, la partenocarpia modificada genéticamente mejorará la
calidad y la productividad de la fruta en muchas plantas de cultivos
hortícolas. Al mismo tiempo, los enfoques moleculares basados en
microarreglos permitirá n monitorear los cambios en el patró n de
expresió n génica durante el desarrollo del fruto, ya sea en frutos
partenocá rpicos o polinizados. Ademá s, la síntesis endó gena de
fitohormonas podría controlarse finamente para determinar el tiempo,
la localizació n y la fuerza de su síntesis y acció n. Por lo tanto, la
necesidad de mejorar la calidad y productividad de la fruta para
satisfacer las necesidades de nuestra sociedad puede basarse en
tecnologías novedosas que también podrían contribuir a una mejor
comprensió n del desarrollo de la fruta.

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