Estimación de variabilidad genética y estructura poblacional de Cittarium pica

(Linnaeus, 1758) en el Caribe colombiano

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Diego Cadena, Gissela Caicedo, Armando Rodríguez, Angy Navarro, Karen Yancy

Introducción

Cittarium pica (Linnaeus, 1758) es un gasterópodo de la familia Tegulidae conocido en

Colombia como cigua o burgao, ocupa dentro de los gasterópodos del Caribe el segundo
lugar en importancia económica después de Strombus gigas, y es la tercera especie más
importante de invertebrados marinos consumidos por el hombre en las Antillas (Osorno &
Diaz, 2006; Osorno et al., 2009). En Colombia, C. pica ha sido reportado desde el Urabá
Chocoano hasta la península de La Guajira y en las islas de San Andrés y Providencia
(Daza et al., 2018). Las zonas costeras más extensas con litoral rocoso apropiado para la
existencia de C. pica se localizan en la parte noroccidental del Golfo de Urabá y en Santa
Marta y PNNT, que son precisamente las áreas donde la explotación de la cigua o burgao
(como se denomina al recurso en esos lugares respectivamente) posee mayor arraigo y
tradición. Un buen ejemplo es el Festival de la Cigua que se celebra en la población de
Capurganá, y es una de las fiestas populares más concurridas del Urabá chocoano (Osorno,
2005; Osorno et al., 2009). En contraposición, Isla Fuerte por su reducida extensión es el
área que menos oportunidades ofrece para la explotación del recurso; y en La Guajira la
disponibilidad de sustratos adecuados para la presencia de C. pica se limita al sector
comprendido entre el Cabo de La Vela y la ensenada Media Luna. Además, en esta área
gran parte de la zona litoral es inaccesible para los colectores, debido a lo escarpado de los
acantilados y a la elevada exposición al oleaje (Osorno, 2005). En el Archipiélago de San
Andrés y Providencia, los Islotes y/o Cayos del Norte son áreas poco accesibles como en
La Guajira (Osorno y Gil, 2009), por consiguiente, en estos lugares el consumo del recurso
también es mucho menor que en otras localidades del Caribe colombiano.

Los estudios sobre la estructura poblacional de esta especie en el Caribe colombiano son
fundamentales debido a su importancia socioeconómica, además de que puede constituir un
eslabón importante en el flujo energético de la red trófica de los litorales rocosos del medio
marino; lo cual se ve reflejado al ser uno de los mayores consumidores de biomasa algal
(Daza et al., 2018). Sin embrago, las poblaciones de C. pica han mostrado una generalizada
1
tendencia a la disminución en toda la región del Caribe, al igual que los niveles de captura
(Osorno et al., 2009). El Libro Rojo de Invertebrados Marinos de Colombia, incluye a C.
pica en la categoría “vulnerable”, lo que advierte que la especie enfrenta cierto riesgo de
extinción a mediano plazo en Colombia (Ardila et al., 2002).

Objetivo: Determinar la variabilidad genética y estructura poblacional de Cittarium pica en

seis localidades diferentes.

Metodología

A partir de las matrices de datos suministradas por el docente se realizaron los distintos
análisis de variabilidad genética y estructura poblacional de C. pica de 6 localidades en
Colombia: Capurganá (CAP), Isla Fuerte (IF), Barú (BAR), San Andrés (SA), Cabo de la
Vela (CV) y Neguanje (NEG). La matriz relacionaba en columnas los individuos
muestreados en cada localidad y el número de loci (10) en las filas donde se muestra el
genotipo de cada individuo. A partir de ello se realizaron los siguientes análisis.

Genetix

Los análisis correspondientes a Índices de diversidad genética (FIS), Flujo genético y

Análisis factorial de componentes (AFC) fueron hechos utilizando el software Genetix
v4.0.5., los análisis fueron hechos teniendo en cuenta los loci por sitio, y las agrupaciones
que se presentaban entre estos.

Structure

Para analizar la estructura poblacional se utilizó el programa Structure. Para ello, primero
se cargó la base de datos, definiéndose el número de individuos (221), el número de loci
(10) y el carácter para reemplazar las celdas en blanco (-9). Luego se creó un parámetro,
con 10000 de Length of burnin y 100000 de Monte Carlo. Con un K: de 1 a 6, con 3
interacciones.

Arlequín

Para realizar el análisis de estructura genética de Cittarium pica en Capurganá (CAP), Isla
Fuerte (IF), Barú (BAR), San Andrés (SA), Cabo de la Vela (CV) y Neguanje (NEG), se
estimó el análisis de varianza molecular (AMOVA), para el cual se utilizó el programa
Arlequín v3.11. Los sitios fueron agrupados de la siguiente forma: grupo 1: Barú,
Capurganá, San Andrés e Isla Fuerte; grupo 2: Cabo de la Vela; grupo 3: Neguanje. La
agrupación se hizo teniendo en cuenta el análisis exploratorio realizado en Genetix. Se
evaluó el porcentaje de variación, índices de fijación, probabilidad entre grupos, entre
poblaciones dentro de grupos y dentro de poblaciones.

2
Asimismo, se realizaron comparaciones pareadas de los índices FST de los 6 sitios y se
analizaron teniendo en cuenta los estadísticos de Wrigth. También se realizó un análisis de
ligamiento pareado por sitios donde se comparó los pares de microsatélites para evaluar si
se encontraban o no ligados, para esto se tuvo en cuenta que el p-valor de chi-cuadrado.

Se evaluó si los loci estaban o no desviados del equilibrio de Hardy-Weinberg y finalmente

se evaluaron los índices de diversidad genética promediando la heterocigosidad observada
y esperada de todos los loci por sitio.

Resultados

1. Genetix

Los valores de índice de endogamia expresados de cero a uno muestran que C. pica
presenta valores altos de endogamia en los sitios CAP, IF, BAR y CV, a comparación de
NEG y SA, localidades con menor índice. Pero de manera general todos los sitios tienen un
índice de endogamia por encima de 0.5. La heterocigosidad esperada (He) no presento
mucha diferencia a la heterocigosidad sin sesgo (H), sin embargo, presento valores mayores
a la heterocigosidad observada (Ho) en todos los sitios estudiados (Tabla 1.1).

Diversidad genética (FIS)

Índice de
Sitios Ho He H
endogamia
CAP 0,76679 0.1935 0.8023 0.8176
IF 0,829 0.1492 0.8593 0.8664
BAR 0,83089 0.1437 0.8215 0.8366
NEG 0,65129 0.30932 0.8712 0.8807
CV 0,83896 0.1315 0.7878 0.8033
SA 0,68294 0.2813 0.8637 0.8774

Tabla 1.1 Índices de diversidad genética de Cittarium pica en seis localidades en

Colombia. (Ho.) heterocigosidad observada, (He.) heterocigosidad esperada, (H.)
heterocigosidad sin sesgo.

Flujo genético

Los sitios CAP y BAR comparten un mayor flujo genético, con aproximadamente 13
individuos. Mientras que BAR y CV presentan menor flujo genético, con aproximadamente
3 individuos (Tabla 1.2)

3
 Nm IF BAR NEG CV SA
CAP 10.95 13.25 4.56 3.60 6.15
IF - 7.90 6.36 3.30 8.77
BAR - - 4.59 2.93 4.93
NEG - - - 3.94 7.00
CV - - - - 4.10
SA - - - - -

Tabla 1.2. Flujo de genes entre pares de sitios de Cittarium pica en seis localidades de
Colombia.

Análisis factorial de componentes (AFC)

Se observo una agrupación entre los sitios IF, BAR, CAP y SA, los sitios NEG y CV no
presentaron agrupaciones entre sitios. El eje 1 tuvo una variación del 29.43%, el eje 2 del
24.93% y el eje 3 de un 19.72%. En total se obtuvo una variación de 74.08% de los datos
en total. (Figura 1.2 y 1.3)

Figura 1.2. Análisis factorial de componentes por individuos de Cittarium pica en seis
localidades de Colombia

4
 Figura 1.3. Análisis factorial de componentes por población de Cittarium pica en seis
localidades de Colombia

2. Structure

La tabla 2.1 nos muestra los valores de delta de K asumiendo que existan en el área de
estudio de 1 a 6 K poblaciones, en la tabla se resalta en amarillo la probabilidad
poblacional, en este caso nos indica que en el área de estudio es más probable encontrar
solo dos poblaciones. En la figura 2.1 se muestran estos valores graficados. Mientras que en
la figura 2.2 se observan los sitios de estudios, en NEG se puede ver una población discreta
ya que está siendo caracterizada por el verde al igual que el sitio CV, es decir que la
población está más emparentada con estos sitios, por otro lado, en los sitios CAP, IF y BAR
están siendo caracterizados por el color rojo y por último el sitio SA al parecer muestra una
mezcla de los dos clústeres.

| Ln '' (K)
K Repeticiones LnP medio (K) Stdev LnP (K) Ln '(K) Delta K
|
1 3 -11381.00000 0.60828 N/A N/A N/A

449.5000
2 3 -10932.30000 2.60576 179.40000 68.84740
0

270.1000
3 3 -10662.20000 0,60000 0.50000 0.83333
0

269.6000
4 3 -10392.60000 28.58793 71.10000 2.48706
0

198.5000
5 3 -10194.10000 28.59353 3.63333 0.12707
0

6 3 -9999.23333 14.55827 194.8666 N/A N/A

5
 7

Tabla 2.1. Valores de delta de K

Figura 2.1. Números de poblaciones más probables.

6
 Figura 2.2. Estructura poblacional. Bar-plot de genotipos de la población de estudio
generados por STRUCTURE. k:2.

3. Arlequín

La estructura genética evaluada mediante el análisis de varianza molecular (AMOVA)

arrojó que no existe ninguna estructuración poblacional entre las 3 agrupaciones planteados
para C. pica porque el porcentaje de variación fue de solo 2%. Mientras que la mayor
variación se presentó dentro de las poblaciones con una representación del 93%. Los
índices de fijación fueron bajos entre grupos y entre poblaciones dentro de grupos. Mientras
que dentro de las poblaciones los índices fueron moderados. En cuanto a la probabilidad
fue <0,005 entre grupos y entre poblaciones dentro de los grupos, pero dentro de
poblaciones se presentó un valor >0,05, lo cual no la hace significativa. Esto indica que la
hipótesis de agrupamiento planteada se rechaza (Tabla 3.1).

Fuente de variación % de variación Índices de fijación Probabilidad

Entre grupos 2.24 FCT = 0.02244 0
Entre poblaciones dentro de grupos 3.96 FSC = 0.04050 0
Dentro de poblaciones 93.80 FST = 0.06204 0.06354
Tabla 3.1. Análisis de varianza molecular (AMOVA) de Cittarium pica en las seis
islas estudiadas.

Teniendo en cuenta el índice de Wright la mayor diferenciación se da entre Barú y Cabo de

la Vela con 0,09 lo que indica una diferenciación moderada en segundo lugar se encuentra

7
Isla Fuerte y Cabo de la vela con un valor de 0,08 lo cual también la hace moderada (Tabla
3.2).

Isla Cabo de la
Sitios Capurganá Barú San Andrés Neguanje
Fuerte vela
Capurganá 0.00000  
Isla Fuerte 0.03199 0.00000  
Barú 0.03353 0.04019 0.00000  
San Andrés 0.05029 0.03680 0.05877 0.00000  
Cabo de la
0.07940 0.08080 0.09234 0.06985 0.00000  
vela
Neguanje 0.06185 0.04456 0.06007 0.04312 0.07001 0.00000
Tabla 3.2. Comparaciones pareadas de los índices de FST de las 6 islas estudiadas.

En el análisis de ligamiento pareado de microsatélites, se encontró ligamiento en los seis

sitios en los pares (0-1), (0-3), (0-6) y (0-7).

Los seis sitios: Capurganá, Isla fuerte, Barú, Neguanje, Cabo de la Vela y San Andrés
presentaron un p-valor <0,05, esto indica que hay una desviación de los loci del equilibrio
de Hardy-Weinberg.

Los índices de diversidad genética correspondientes a cada sitio arrojaron una mayor
proporción de organismos heterocigotos en Neguanje (Tabla 3.3).

Capurgan San
  á Isla Fuerte Barú Andrés C. de la Vela Neguaje
Ho 0.1935 0.1492 0.1437 0.2813 0.1315 0.3093
He 0.8023 0.8593 0.8215 0.8637 0.7878 0.8712
Tabla 3.3. Índices de diversidad genética por loci en las 6 islas estudiadas.

Discusión

En la especie de gasterópodo Cittarium pica, en referencia sobre sus aspectos de

población, conectividad, variabilidad y flujo genético teniendo en cuentas los sitios de
muestreo en la realización de la metodología; son perteneciente en si en todo el Gran
Caribe, con un alto aprovechamiento enfocado en la parte comercial y sobre todo en el
aprovechamiento de su concha que es utilizada en diversas actividades, centrándose en la
captura de ejemplares de mayor tamaño, colocando en peligro la renovación poblacional de
esta especie, esta es la mayor fuerza por la que su población hoy en día se encuentre en una
gran reducción en los mares de Colombia (Robertson, 2003)

En este estudio se encontró la evidencia en el análisis de flujo genético entre los pares de
sitios de las seis localidades escogidas de Colombia para la especie Cittarium pica, los
sitios que presentaron un compartimiento mayor conectividad genética fueron los de
Capurganá y Barú con un aproximado de 13 individuos, esto debe gracias a la zona
geográfica, solo se encuentran a una distancia de 252Km vía marina (Figura 3 ), este caso

8
no ocurre en los sitios de muestreo de Cabo de la Vela y Barú, presenta tan solamente 3
individuos también por la misma razón, la ubicación geográfica de estos lugares, se
encuentran a una distancia mucho mayor de 591.4 km, generalmente C. pica se considera
una población con un comportamiento abierto pero su biología dice lo contrario debido a
que sus larvas plantónicas tienen una duración de 2.5 a 5 días (Bell, 1992) esto no permite
que estas larvas tengan un recorrido tan extenso es decir una alta dispersión, añadiéndole
también la alta captura de esta especie durante el evento reproductivo, como en el estudio
de Daza et al., (2018) apoyadose sobre la hipótesis de un estudio en el 2015 el cual esta
población de C. pica presento una diferencia genética por la ausencia de hábitat y la
influencia del rio Magdalena en el aislamiento genética dentro de los límites del PNNT
provocando una diferencia genética en el resto de los litorales rocoso de la Guajira y
Bolívar.

Figura 3. Mapa satelital entre las distancias de Capurganá e isla Barú de 252Km (vía google
earth).

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Bell, L. (1992). Reproduction and larval development of the West Indian topshell,
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