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Recibido: 16 de marzo de 2020 Revisado: 23 de julio de 2020 Aceptado: 4 de agosto de 2020

DOI: 10.1002 / ajpa.24131

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Cribra orbitalia y la hiperostosis porótica se asocian con infecciones

respiratorias en una muestra de mortalidad contemporánea de Nuevo
México

Doctora Lexi O'Donnell1 | Ethan C. Hill PhD2 | Amy S. Anderson Anderson MA3 |
Heather JH Edgar PhD2,4

1Departamento de Sociología y Antropología,

Universidad de Mississippi, Oxford, Mississippi Abstracto
2Departamento de Antropología, Universidad de Objetivos: Cribra orbitalia (CO) y la hiperostosis porótica (PH) son lesiones craneales porosas
Nuevo México, Albuquerque, Nuevo México
(PCL) clásicamente asociadas con la anemia ferropénica en contextos bioarqueológicos. Sin
3Departamento de Antropología, Universidad de
California, Santa Bárbara, California embargo, estudios recientes indican la necesidad de reevaluar la interpretación de las PCL.

4Oficina del Investigador Médico, Universidad de Este estudio aborda los posibles correlatos de salud de los PCL en una muestra
Nuevo México, Albuquerque, Nuevo México
contemporánea al examinar las relaciones entre la causa conocida de muerte (DQO) y la

Correspondencia presencia / ausencia de PCL.

Lexi O'Donnell, Departamento de Sociología y
Métodos: Este estudio incluye una muestra de 461 individuos jóvenes (de 6 meses a 15 años de edad)
Antropología, Universidad de Mississippi, 510
Lamar Hall, Oficina 552, Universidad, MS 38677. que se sometieron a un examen en la Oficina del Investigador Médico de la Universidad de Nuevo

México entre 2011 y 2019. La información disponible para cada individuo incluye su sexo y edad al
Correo electrónico: lexiodonnell@gmail.com

momento de la muerte. , y su DQO y forma de muerte.Resultados: Razón de probabilidades de tener

CO (OR = 3.92, p <.01) o PH (OR = 2,86, p =.02) las lesiones aumentan en individuos con infecciones

respiratorias. Las personas con afecciones cardíacas tienen mayores probabilidades de tener CO (OR

= 3,52,p =.03) lesiones, pero no PH.Conclusión: Las personas con infección respiratoria tienen más

probabilidades de tener CO y / o PH. El CO parece tener un rango mayor de correlatos de salud que el

PH, como lo indican los resultados de la condición cardíaca. Sin embargo, las personas con defectos

cardíacos congénitos tienen un mayor riesgo de infecciones respiratorias, por lo que las alteraciones

óseas en casos de afecciones cardíacas pueden deberse a una enfermedad respiratoria. Dado que la

infección respiratoria sigue siendo una de las principales causas de mortalidad en la actualidad, el CO

y la HP en contextos bioarqueológicos deben considerarse como posibles indicadores de infecciones

respiratorias en el pasado.

KE YWO RDS

cribra orbitalia, muestra contemporánea, etiología, hiperostosis porótica, tomografía computarizada post

mórtem, infección respiratoria, indicadores esqueléticos de estrés

1 | INTRODUCCIÓN (p. ej., Angel, 1964; Brickley, 2018; El-Najjar y Robertson, 1976; Henschen, 1961;

Koganei, 1911; Lallo, Armelagos y Mensforth, 1977; Moseley, 1965; Obertová y

Cribra orbitalia (CO) e hiperostosis porótica (PH) son términos descriptivos para las Thurzo, 2008; Peckmann, 2003; Stuart-Macadam, 1985; Walker, 1985). El CO y la

lesiones craneales porosas (PCL) que se encuentran en las órbitas y en los huesos de HP se informan con altas frecuencias en las colecciones esqueléticas (ver la

la bóveda craneal, respectivamente (Brickley, 2018). La causa de estos PCL ha sido de Figura complementaria S1 [SF1]), pero son poco comunes en la literatura

interés para generaciones de paleopatólogos y bioarqueólogos. clínica. Esta visibilidad arqueológica los convierte en

Soy J Phys Anthropol. 2020; 1–13. wileyonlinelibrary.com/journal/ajpa © 2020 Wiley Periodicals LLC 1
2 O'DONNELL ET AL.
atractivos para los investigadores (Walker, Bathurst, Richman, Gjerdrum y
Andrushko, 2009), pero su relativa falta de visibilidad en la literatura clínica ha
llevado a creer que son poco comunes en las poblaciones contemporáneas
(Józsa, Pap y Farkas, 2013; pero ver Steyn, Voeller, Botha y Ross, 2016).
Los osteólogos utilizan habitualmente la porosidad de la
superficie para identificar los PCL. Sin embargo, la porosidad de la
superficie puede resultar de la expansión de la médula, la formación
de hueso nuevo poroso, la mineralización alterada del osteoide, el
daño post mórtem o una combinación de estos (Brickley, 2018;
Wapler, Crubezy y Schultz, 2004). Independientemente del
mecanismo subyacente, el CO y la PH suelen formarse entre los 6
meses y los 12 años (Blom et al., 2005; DeWitte & Slavin, 2013; Watts,
2013). En los estudios esqueléticos que informan el estado de la
lesión, la mayoría informa que los LCP activos están restringidos a los
juveniles (Mensforth, Lovejoy, Lallo y Armelagos, 1978; Mittler y Van
Gerven, 1994; O'Donnell, 2019). La fisiología de la médula ósea, que
cambia con la edad, determina el potencial de expresión de la lesión.
La médula roja reactiva (hematopoyética) constituye la totalidad de la
médula al nacer.łkiewicz y Dziedzic, 2012). La médula ósea en los
niños responde mejor a estímulos menores, lo que resulta en
reacciones hipertróficas más fuertes que las observadas en adultos
(ver Brickley, 2018 Figuras 1
y 2; Lewis, 2017, pág. 193). En lugar de la expansión de la médula, los adultos
dependen de la reconversión temporal de la médula amarilla en médula
hematopoyética para cumplir con los requisitos aumentados de glóbulos rojos
(RBC) (Gurevitch, Slavin y Feldman, 2007).
1.1 | Causas de CO y PH
Cuando se encuentran juntos en contextos bioarqueológicos, el CO y la PH se
han atribuido históricamente a la anemia por deficiencia de hierro (IDA) (p. Ej.,
El-Najjar, 1977; El-Najjar, Lozoff y Ryan, 1975; El-Najjar, Ryan, Turner, Y Lozoff,
1976; Hens, Godde y Macak, 2019; Lallo et al., 1977; Mensforth et al., 1978). Esta
asociación se hace porque la deficiencia de hierro (DI) es la causa más común
de anemia en la actualidad (Camaschella, 2015). Otras afecciones relacionadas
con el CO y la HP en la literatura bioarqueológica incluyen la lepra (Møller-
Christensen y Sandison, 1963), la malaria (Angel, 1966; Rabino Massa, Cerutti y
Savoia, 2000), los trastornos metabólicos (Brickley, Ives y Mays, 2020), cáncer
(Grauer, 2019) e infección (Camaschella, 2015; Lallo & Blank, 1977). También se
ha sugerido que el CO es una variante del desarrollo normal (Cole y Waldron,
2019).
Hoy en día, los PCL se atribuyen comúnmente a la deficiencia de
nutrientes en la infancia (Mays, 2018; Papathanasiou, Meinzer, Williams, &
FIGURA 1 Comparación de gráficos de densidad
forma de muerte por edad en la muestra del
estudio (Oficina del Investigador Médico [OMI]) (a)
a los datos de mortalidad de CDC WONDER (b)
FIGURA 2 Causas subyacentes de muerte
(COD) 1999–2017 — Estados Unidos, CDC Wonder.
Esta figura muestra DQO naturales para todo
Estados Unidos en comparación con la muestra de
la Oficina del Investigador Médico (OMI)
O'DONNELL ET AL.
Larsen, 2018), en particular anemia. La anemia (hipooxigenación tisular debida
a deficiencias en el rendimiento o la población de glóbulos rojos) es un síntoma
de varias afecciones. Estas afecciones pueden incluir malaria, menstruación,
embarazo y parto, lesiones, insuficiencia de vitaminas, enfermedades
infecciosas, infecciones fúngicas, parásitos, trastornos hemolíticos congénitos y
gastroenteritis (Al-Laham, Elyazji, Al-Haddad y Ridwan, 2015; Camaschella,
2015 ; Cohen y Paeglow, 2001; Grauer, 2019; Manning, Kuo y Yeager, 2018; Moll
y Davis, 2017; Reinhard, 1992; Semba y Bloem, 2002; Stabler, 2013; OMS, 2003;
White, 2018; Williams y Weatherall, 2012). Además de la IDA, es posible que las
PCL puedan resultar de la anemia megaloblástica, que comúnmente se
desarrolla en casos de vitamina B12 (cobalamina, en este documento, B12) o
deficiencia de folato (Brickley & Ives, 2008; Jatautis, Mitokaitė, y Jankauskas,
2011; Walker et al., 2009). Aquí, nos centramos, brevemente, en la anemia
megaloblástica, el raquitismo y el escorbuto como agentes de las PCL.
Las vitaminas C (VitC) y D (VitD) son necesarias para el mantenimiento de
los huesos. VitC ayuda en la formación de hueso endocondral y la síntesis de
colágeno (Alten et al., 2020). Una deficiencia de VitC puede causar escorbuto,
con síntomas que incluyen hemorragia, que puede resultar en lesiones óseas
(Brickley y Mays, 2019; Mays, 2018). Si bien el escorbuto es generalmente raro
en los niños de hoy, parece haber un resurgimiento reciente (Alten et al., 2020;
Chalouhi et al., 2020).
La deficiencia de VitD conduce a la malabsorción de calcio y fósforo
(Brickley, Kahlon y D'Ortenzio, 2020, ver tabla 1; Mays, 2018; Snoddy,
Buckley y Halcrow, 2016), lo que afecta la mineralización ósea. Además del
arqueamiento raquítico típico de los huesos largos, se pueden desarrollar
PCL. La gran mayoría de los casos de deficiencia de VitD en el pasado se
debieron a la falta de exposición a la luz solar (UV solar) (Mays, 2018). En
Nuevo México (NM), un estudio encontró que aproximadamente el 14%
de los niños de hoy tienen deficiencia de VitD (Szalay, Tryon, Pleacher y
Whisler, 2011).
La anemia megaloblástica es causada más comúnmente por B12 y
deficiencias de folato. Clínicamente, la anemia megaloblástica se caracteriza por
megaloblastos en la médula ósea y macrocitos en la sangre (Carmel, Watkins y
Rosenblatt, 2015; Lanzkowsky, 2016). Si es lo suficientemente grave, B12
la deficiencia causa supresión de la médula ósea, problemas neurológicos y
miocardiopatía (Hunt, Harrington y Robinson, 2014, p. 24). También aumenta la
actividad osteoblástica, disminuyendo así la masa ósea, lo que conduce a la
osteoporosis (Roman-García et al., 2014). Sin embargo, B12 la deficiencia es poco
común en los niños (Hunt et al., 2014; Lewis, 2017), lo que la convierte en una causa
poco probable de PCL. El cuerpo es B12 las tiendas son grandes (incluso en niños) y
prolongadas e ininterrumpidas B12 Se requiere restricción para causar anemia (Carmel
et al., 2015, p. 327).
1,2 | Problemas en la clasificación e interpretación de las
lesiones.
Los estudios clínicos de los cambios óseos asociados a la anemia destacan la
presencia de expansión diploica de los huesos parietal, frontal y occipital, así
como lesiones poscraneales (Burko, Mellins y Watson, 1961; Diggs, Pulliam y
King, 1937; Eng, 1958; Jelliffe y Blackman, 1962; Lanzkowsky, 1968). Los cambios
esqueléticos no ocurren en todos los casos de
3
anemia. De hecho, muchos individuos con anemia, incluso aquellos
con talasemia mayor, no presentan reacción esquelética (Diggs et al.,
1937; Eng, 1958; Moseley, 1974; Moseley & Jarcho, 1966). Además, a
pesar del hecho de que las hemoglobinopatías congénitas son las
causas más comunes de expansión diploica en la literatura clínica, la
rareza de estas condiciones, junto con la ubicuidad de CO y HP,
indica que no son causas comunes de LCP (Hengen, 1971; Sullivan,
2005; Walker et al., 2009).
Estudios recientes sugieren etiologías disociadas del LCP o anemias fuera de la
IDA. Por ejemplo, Walker et al. (2009, p. 111) postulan que las únicas causas de
hiperplasia medular, como se observa en la HP, son anemias que provocan un
aumento de la producción de glóbulos rojos. Además, estipulan que la IDA inhibe la
hipertrofia de la médula y, por lo tanto, no puede causar HP. Se han planteado varios
problemas con respecto a las conclusiones de Walker et al. De que la IDA no puede
causar HP, incluido el hecho de que no están respaldadas por la literatura médica
(Oxenham y Cavill, 2010).
Un problema al interpretar el CO como un indicador de anemia es
que los estudios clínicos y radiográficos de los cambios esqueléticos en la
anemia no incluyen descripciones de los cambios del techo orbitario (p.
Ej., Agarwal, Dhar, Shah y Bhardwaj, 1970; Aksoy, Çamli y Erdem, 1966;
Britton, Canby y Kohler, 1960; Cooley y Lee, 1927; Eng, 1958; Moseley,
1974; Oxenham, 2018; Sheldon, 1936). Una excepción a esto es el
engrosamiento de los techos orbitales observado por Nice, Daves y Wood
(1964) en un solo individuo de su estudio de caso clínico de seis pacientes
con afecciones cardíacas congénitas.
En algunos casos, puede ser difícil clasificar la expansión ósea en cráneos
secos sin radiografías, y muchos estudios de hueso seco clasifican las lesiones
como presentes o ausentes. Los estudios histológicos a menudo asocian la
porosidad del techo orbitario con procesos tafonómicos o hueso nuevo
perióstico en lugar de expansión de la médula (Brickley, 2018; Wapler et al.,
2004). Además, el engrosamiento del techo de la órbita se asocia con el
adelgazamiento de la bóveda craneal en individuos con CO (Rivera & Mirazón
Lahr, 2017). Las condiciones que inducen hipoxia, como la anemia, pueden
explicar este hallazgo en individuos con CO. La hipoxia ocurre cuando el cuerpo
se ve privado de oxígeno y aumenta la actividad de los osteoclastos (células
reabsorbentes de hueso) (Arnett et al., 2003; Ragsdale & Lehmer, 2012 ). En la
práctica, los PCL se suelen clasificar como CO o PH cuando se observa
porosidad, independientemente de la expansión ósea,
Otro factor de confusión en la interpretación de las lesiones es la
comorbilidad. Co-ocurren enfermedades y deficiencias que pueden causar PCL
(Brickley & Mays, 2019; Hens et al., 2019; McIlvaine, 2015). Por ejemplo, ID / IDA
a menudo coexiste con B12 y / o deficiencias de folato (anemia dimórfica)
(Pradhan, 2019). Se ha encontrado que las infecciones respiratorias y
gastrointestinales coexisten con el raquitismo en algunos niños (Ives, 2018).
1.3 | Objetivos del estudio
Aquí, aprovechamos la tomografía computarizada post mortem (PMCT) y una muestra
única para examinar los correlatos de salud de CO y PH. También examinamos si las
causas naturales de muerte (DQO) se correlacionan con la presencia de lesiones.
Desde el estado de anemia en el momento de la muerte y los antecedentes
4 O'DONNELL ET AL.

de anemia no están disponibles en los datos actuales, no podemos probar DQO por OMI (33,7%), mientras que las neoplasias (28,6%) son las más frecuentes a

directamente la relación entre anemia y PCL. nivel nacional. Otras categorías de enfermedades de la CIE-10 se encuentran en

Predecimos que: frecuencias similares con la excepción de las enfermedades del sistema digestivo, que

se observan con mayor frecuencia en la muestra de NM.

1. El CO se observa con mayor frecuencia que el PH, en concordancia con los Debido a su naturaleza contemporánea, esta muestra puede proporcionar
hallazgos arqueológicos. información sobre la relación entre la salud y el esqueleto que no podemos

2. La frecuencia de las lesiones muestra una relación negativa con la edad. obtener de los datos arqueológicos, enriqueciendo así el contexto biológico en

3. La OC y la HP muestran una relación positiva con la muerte por causas el que se interpretan los restos esqueléticos arqueológicos. Esta muestra es

naturales y ninguna relación o relación negativa con el suicidio, relevante para los estudios arqueológicos por varias razones:

accidente y homicidio.
4. El CO y el PH se correlacionan con diferentes DQO, lo que refleja sus 1. Como muestra de mortalidad, es más directamente comparable a los datos

etiologías divergentes arqueológicos que a los datos de salud de las poblaciones vivas.

5. La presencia de PCL se correlaciona con procesos de enfermedades infecciosas, en parte 2. La información precisa sobre la edad, el sexo, la DQO y, en algunos casos, los antecedentes

porque la inflamación es probablemente un factor causal. médicos parciales permiten una resolución sin precedentes en los exámenes de los

indicadores esqueléticos de la salud infantil.

3. La clasificación MOD nos permite desagregar las muertes naturales de otras

2 | SUJETOS Y MÉTODOS MOD, eliminando el ruido de los estudios de la relación entre el riesgo de

mortalidad y los indicadores esqueléticos de estrés.

Examinamos las tomografías computarizadas de la Oficina del Investigador Médico

(OMI) de la Universidad de Nuevo México de 490 personas de entre 0,5 y 15 años que

murieron en Nuevo México entre 2011 y 2019. Las personas se someten a tomografías 3 | RECOPILACIÓN DE DATOS
computarizadas como parte del proceso de examen de rutina. Se excluyeron 29

individuos debido a daño craneal que hizo que las órbitas o la bóveda craneal no Dos de los autores, (LO y ECH), recopilaron todos los datos utilizando el visor DICOM

fueran observables. La muestra final comprendió 461 individuos (197 mujeres, 264 gratuito Horos (Horos, 2019), para ver los escaneos de PMCT. Calificamos las lesiones

hombres) (consulte la Figura 1 y la Tabla complementaria S1 [ST1]). Recibimos la como presentes o ausentes en escaneos ortogonales 2D y representaciones 3D del

aprobación para recopilar datos y realizar esta investigación el 1 de julio de 2019. Las cráneo. Una lesión se calificó como "presente" si se observaban picaduras, porosidad

tomografías computarizadas utilizadas aquí son exploraciones helicoidales de cuerpo y / o engrosamiento diploico (ver Figura 3). Además, distinguimos entre PH en

completo obtenidas de un escáner Philips Brilliance 16 utilizando cortes de 1 mm con diferentes huesos de la bóveda craneal al registrar la presencia o ausencia de PH en

una superposición de 0,5 mm (NMDID, 2019). Los datos de estas personas incluyen, en los huesos frontal, parietal y occipital. El acuerdo de los observadores sobre la

la mayoría de los casos, MOD, DQO primario, DQO complementario y, en ocasiones, presencia de lesiones fue> 92% para todos los huesos (Tabla S4a, b).

diagnósticos médicos adicionales, como asma,

MOD se codifica como natural, accidente, homicidio, suicidio o indeterminado.

Los COD incluyen trauma por fuerza contundente (MOD: accidente, homicidio), herida 4 | ANÁLISIS DE LOS DATOS
de bala (MOD: suicidio, accidente, homicidio), neumonía (MOD: natural) o anomalías

congénitas (MOD: natural). Analizamos los DQO por separado (es decir, cómo se Se utilizó una regresión logística robusta para estimar los odds ratios (OR) en STATA15

compara la presencia / ausencia de lesiones en individuos con neumonía con aquellos (StataCorp, 2013). OR es la proporción de individuos que presentan un resultado en

sin neumonía) y como compuestos (es decir, los individuos con enfermedad comparación con los que no lo tienen en una muestra determinada. Los OR se utilizan

"respiratoria" incluyen aquellos con neumonía, bronquitis y otras afecciones comúnmente en estudios clínicos y para el análisis de datos de presencia / ausencia

respiratorias). Consulte la Tabla complementaria S2 para obtener más detalles. Aquí, para abordar la asociación entre una exposición, como el tabaquismo, y un resultado,

las personas que murieron accidentalmente probablemente sean representativas de como el cáncer de pulmón (Schmidt y Kohlmann, 2008). Los OR se interpretan de la

la población más amplia de niños vivos. siguiente manera: cuando OR = 1, no hay diferencia en las probabilidades de tener

Dado que la mayoría de las muertes infantiles en Nuevo México se considera que una enfermedad (o en este caso, una lesión) en las personas expuestas a un factor de

justifican una investigación, la muestra de menores de la OMI es una muestra riesgo (p. Ej.,steotococos neumonia infección) y aquellos no expuestos a ella; una OR

representativa de mortalidad infantil para el estado. La mortalidad infantil en Nuevo <1 indica probabilidades más bajas en las personas expuestas a un factor de riesgo en

México (2007-2016) no es significativamente diferente de la de los Estados Unidos en comparación con las que no están expuestas a él; y una OR> 1 indica mayores

general (Informe de indicadores de salud de la mortalidad infantil, 2020). Sin probabilidades de enfermedad para las personas expuestas al factor de riesgo que

embargo, la tasa de mortalidad infantil promedio (de 1 a 14 años) es más alta en NM, para las personas no expuestas.

20,6 por 100.000 (2011-2018), en comparación con 16,5 por 100.000 a nivel nacional Se utilizaron regresiones logísticas univariadas y multivariadas para examinar las

(CDC, 2020). El exceso de mortalidad infantil de NM parece deberse a una mayor tasa relaciones entre CO, PH y COD. Se realizaron análisis para todos los DQO, incluidos

de muertes accidentales (ver Figura 2). Entre las muertes naturales, la infección aquellos que probablemente no estén relacionados con la formación de LCP (p. Ej.,

respiratoria es la principal Herida de bala). Se ejecutaron modelos para PH para cada bóveda.
O'DONNELL ET AL. 5

FIGURA 3 Ejemplos de cada puntuación posible para cribra orbitalia (CO) e hiperostosis porótica (PH). Las flechas indican picaduras en 2D y 3D
representaciones. (a) Picaduras y expansión, PH. (b) Expansión, sin PH. (c) Picaduras (curadas), sin expansión, PH. (d) Ausente, PH. (e) Picaduras y expansión,
CO. (f) Expansión, sin picaduras CO. (g) Picaduras, sin expansión, CO. (h) Ausente, CO

FIGURA 4 (a) El diagrama de bosque proporciona

odds ratios (OR) para predictores compuestos de

cribra orbitalia (CO) (n = 430) e hiperostosis
porótica (PH) (n = 441) solo lesiones. (b) La parcela
forestal proporciona OR para CO y PH en el caso de
diferentes formas de muerte (MOD) (accidente,
homicidio, natural, suicidio). Las barras denotan los
intervalos de confianza del 95%. Los círculos
rellenos indican CO, diamantes rellenos, PH. Aquí,
el modelo de variable del estómago no se pudo
estimar para la HP, ya que ningún individuo con
una de las condiciones incluidas también tenía HP.

hueso por separado (los resultados no se presentan aquí) y para una variable compuesta: PH 5 | RESULTADOS
presente en cualquier hueso de la bóveda.

Todos los modelos controlaron el sexo y la edad al momento de la muerte y Los resultados de las puntuaciones compuestas de COD se muestran en la Figura 4a

todos los análisis incluyeron una "edad2" variable para controlar posibles relaciones no (consulte ST3 para ver el modelo completo). De los 461 individuos, identificamos 112

lineales entre la edad y las variables dependientes. Los diagramas de bosque de los individuos (24,3%) con CO y 58 (12,6%) con HP. Treinta personas (6,5%) tenían lesiones

resultados se realizaron utilizando “coefplot” en STATA15 (Jann, 2014). orbitarias y de bóveda concurrentes. Sin relaciones significativas
6 O'DONNELL ET AL.
se encontraron entre la edad al momento de la muerte y la HP o el CO (Figura
complementaria S2). No se encontró que las condiciones del cerebro y la columna
vertebral, como la epilepsia o la parálisis cerebral, afectaran la presencia o ausencia de
LCP. Asimismo, no identificamos relación entre la presencia de LCP y las condiciones
intestinales. Las personas con afecciones cardíacas (incluidos defectos congénitos)
tienen más probabilidades de tener CO en comparación con las personas que no las
padecen. No se encontraron relaciones significativas entre la HP y las afecciones
cardíacas.
Las personas con infección respiratoria tienen mayores probabilidades de tener
CO y PH. Las personas con neumonía (ya sea una DQO o un diagnóstico de neumonía
en el momento de la muerte) tienen más probabilidades de tener CO y HP. De las
nueve personas que tenían bronquitis, cuatro también tenían neumonía incluida como
DQO o DQO próximo.
Los resultados de MOD se presentan en la Figura 4b. Los individuos con
MOD natural tenían más probabilidades de tener CO que aquellos con otra
MOD. No se encontró relación entre PH y MOD natural. Además, las personas
que murieron por causas accidentales tenían menos probabilidades de tener
CO que las personas con otras causas; no se encontró una relación significativa
para la HP.
6 | DISCUSIÓN
Encontramos CO y PH en frecuencias similares a las observadas en
muestras arqueológicas (Figura complementaria S1). El CO tiene una
prevalencia más alta que la HP (112 individuos tenían CO, en
comparación con 58 con HP; 30 individuos tenían lesiones de CO y
PH). Nuestros resultados indican que las PCL pueden estar más
extendidas en las poblaciones contemporáneas de lo que se pensaba
anteriormente. Varios factores pueden contribuir a su rareza
percibida en grupos contemporáneos. En primer lugar, las imágenes
craneales no se suelen utilizar en casos de infección (Ghizoni et al.,
2013). Las investigaciones radiológicas de la infección respiratoria
suelen centrarse en el tórax (Frieden, Sterling y Munsiff, 2003). En
segundo lugar, es posible que los radiólogos no diagnostiquen PCL
sin una expansión diploica macroscópica y cambios marcados en la
orientación de los diploe, características que a menudo faltan en los
PCL identificados en contextos bioarqueológicos. Tercera,
Esperábamos que los individuos de mayor edad en la muestra tuvieran una
menor frecuencia de lesiones debido a la mortalidad selectiva de las lesiones y las
diferencias relacionadas con la edad en la fisiología ósea, pero no encontramos tal
relación. La falta de relación aquí probablemente se deba al rango de edad restringido
de la muestra de OMI. Por el contrario, los informes arqueológicos de tendencias
relacionadas con la edad en la presencia de lesiones suelen comparar frecuencias
entre niños y adultos. La falta de asociación entre la edad y la presencia de lesiones
también podría explicarse por la lenta tasa de remodelación del LCP. La remodelación
no necesariamente elimina las PCL incluso en la edad adulta. Debido a esto, las
lesiones que resultan de enfermedades recuperables como anemia, deficiencias de
nutrientes e infección respiratoria proporcionan un registro esquelético de incidencia
acumulada en lugar de la prevalencia de la enfermedad (ver Figura complementaria
S1).
Si bien el estado de la lesión en el momento de la muerte es observable para los
individuos de nuestro estudio, se desconoce la edad de aparición de las lesiones en cualquier
individuo, pero la muestra de OMI ofrece algunas pistas. Muestra que algunas personas que
estuvieron enfermas durante semanas desarrollaron lesiones, mientras que las personas que
estuvieron enfermas durante unos días no lo hicieron. Esto indica que es probable que pase
algún tiempo (varias semanas) antes de que se desarrollen las LCP (Suplemento).
La mayor frecuencia de PCL entre las personas que murieron por causas
naturales en relación con otras causas apoya la interpretación de CO y PH como
indicadores de estrés fisiológico. Las personas que mueren por accidentes,
homicidios o suicidios no necesariamente sufren de enfermedades infecciosas
o estrés fisiológico (ver Beatrice & Soler, 2016 para una discusión sobre el
estrés psicosocial y las PCL). Por lo tanto, no se espera que estas MOD tengan
una mayor prevalencia de PCL relacionadas con el estrés fisiológico en
comparación con la muestra en su conjunto. Sin embargo, las personas con
MOD natural mueren a causa de eventos de estrés agudo o enfermedades
crónicas; si las lesiones esqueléticas reflejan tensiones fisiológicas, deberían ser
más comunes en este grupo. Los PCL de esta muestra se ajustan a esta
expectativa. La formación de LCP parece estar relacionada con procesos
infecciosos o inflamatorios, en lugar de un indicador de crecimiento y
desarrollo normales. La asociación de CO y PH con DQO específico (p. Ej.,
Infección respiratoria) indica que debemos repensar el diagnóstico diferencial
paleopatológico tradicional (DDx) para los LCP.
6,1 | Neumonía y su relación con CO y PH
El hallazgo novedoso de que el CO y la PH se correlacionan con la infección
respiratoria activa en el momento de la muerte sugiere que es probable que los
PCL sean prevalentes en las poblaciones contemporáneas y que la DDx
tradicional para los PCL debería actualizarse. Las dos infecciones respiratorias
primarias en esta muestra fueron bronquitis, inflamación del árbol
traqueobronquial, causada con mayor frecuencia por infecciones virales
(Dasaraju y Liu, 1996; Sethi, 2018), y neumonía, una infección aguda que causa
inflamación en los pulmones.
La neumonía compromete la capacidad de una persona para absorber
oxígeno en forma de alvéolos (pequeños sacos que forman los pulmones), que
normalmente se llenan de aire cuando una persona respira, se llenan de pus y
líquido (OMS, 2019b). Existe una amplia variedad de agentes etiológicos de la
neumonía. Los más comunes son los virus (virus respiratorio sincitial) y las
bacterias (S. pneumoniae) (OMS, 2019a, 2019b; McIntosh, 2002).
Hoy en día, la neumonía causa altas tasas de morbilidad y mortalidad
(Prina, Ranzani y Torres, 2015). Es una de las principales causas de mortalidad
infantil mundial, ya que provocó la muerte de 808.694 niños solo en 2017 (OMS,
2011). Es responsable del 15% de las muertes de niños menores de cinco años
(OMS, 2019b), causa el 26% de las muertes neonatales y mata a más niños que
el sida, la malaria y el sarampión juntos (Wardlaw, Johansson y Hodge, 2006).
Por lo general, los niños sanos pueden combatir las infecciones, pero los niños
inmunodeprimidos corren un mayor riesgo (OMS, 2019b). La neumonía
adquirida en la comunidad (NAC) se refiere a la infección que ocurre en
poblaciones no hospitalizadas (Alcón, Fàbregas y Torres, 2005). Cada año hay
150 millones de casos de NAC en pacientes pediátricos (Haines, Soon y
Mercurio, 2013). Seis por ciento de los bebés
O'DONNELL ET AL.
experimentan NAC al menos una vez en sus primeros 2 años de vida y se ha
demostrado que la neumonía vuelve a ocurrir en el 7,7–9% de esos individuos
(Montella, Corcione y Santamaria, 2017). Estos números son más bajos que
antes debido a la inmunización y el acceso a antibióticos (Haines et al., 2013). El
tiempo que una persona puede sobrevivir con neumonía varía. No disponemos
de historiales médicos completos para todos los casos de la muestra de OMI.
Sin embargo, sabemos que algunas personas vivieron a largo plazo con una
infección respiratoria, mientras que otras murieron por infecciones agudas.
También hay algunas personas que tuvieron infecciones respiratorias, pero
murieron por causas no naturales.
Debido a que la neumonía tiene una amplia variedad de agentes
etiológicos (McIntosh, 2002; OMS, 2019a), se debe considerar la
epidemiología local al construir un DDx a partir de evidencia esquelética.
La infección por hongos coccidioidomicosis es candidata en el suroeste de
los Estados Unidos / norte de México (Kim, Blair, Carey, Wu y Smilack,
2009; Parish y Blair, 2008). Los agentes menos probables para esta
muestra, pero comunes en otras áreas, incluyen infecciones endémicas
por helmintos o protozoos y malaria (Cheepsattayakorn y
Cheepsattayakorn, 2014; Kunst et al., 2011). Los estudios de momias
egipcias han observado la coexistencia deEsquistosoma e inflamación
pulmonar (Matheson, David, Spigelman y Donoghue, 2014), y una
asociación adicional entre PCL yEsquistosoma anticuerpos Alvrus (2006).
La malaria está relacionada con el desarrollo de PCL en áreas del mundo
donde Plasmodium falciparum, P. ovale, y P. malariae son endémicas y a
menudo se presentan con síntomas respiratorios (Smith-Guzman, 2015). En un
estudio reciente de 197 niños en Kenia que presentaban síntomas similares a la
malaria, el examen de sangre y con hisopos nasales determinó que el 52% tenía
otras infecciones respiratorias virales, no malaria. Anemia en casos deP.
falciparum la malaria puede ser grave y es responsable de aproximadamente
un tercio de las muertes (Haldar y Mohandas, 2009). Aún no se ha investigado la
fuerza de la asociación entre los PCL y la malaria en comparación con los PCL y
otras enfermedades con síntomas respiratorios.
La literatura indica que la asociación del CO con las afecciones
cardíacas congénitas (CHC), como se ve aquí, puede no ser sorprendente
(ver Brickley (2018); Nice et al. (1964)). La CHC restringe el flujo de sangre
rica en oxígeno desde el corazón al resto del cuerpo (CDC, 2019). Los CHC
aumentan los riesgos de infección respiratoria grave (Daurach & Michel-
Behnke, 2019). En nuestro estudio, había 11 personas con HCC, con
edades comprendidas entre uno y 15 años. De estos, dos tenían CO y PH,
y cinco solo tenían CO.
6.2 | Vías entre las PCL y la infección respiratoria
En este estudio, un hallazgo clave es que los PCL observados mediante la evaluación
por TC parecen deberse a la expansión de la médula ósea y la reabsorción cortical. En
este estudio, entre los individuos con neumonía, el 80% de las lesiones presentaron
expansión diploica, con o sin porosidad. Postulamos que existen tres mecanismos
próximos que pueden ser responsables de estos cambios óseos, cada uno de los
cuales puede ocurrir aguas arriba o aguas abajo de la deficiencia de nutrientes y la
infección (Figura 5): (a) hiperplasia eritroide en respuesta a la anemia, (b) inflamación /
hipoxia -inducido
7
FIGURA 5 Vías potenciales entre lesiones craneales porosas
(PCL) e infección respiratoria. Los mecanismos postulados de formación de
lesiones son la resorción ósea, la hiperplasia mieloide y la hiperplasia eritroide,
cada una de las cuales puede ocurrir antes o después de la deficiencia de
nutrientes y la infección.
reabsorción ósea e (c) hiperplasia mieloide en respuesta a una infección (consulte la
Figura S3 complementaria para obtener más información).
Primero, la anemia preexistente podría causar PCL en personas con
infección respiratoria (hiperplasia eritroide). La respuesta a algunas anemias
incluye la proliferación de células progenitoras eritroides, que pueden causar
médula hiperplásica y exacerbar la hipoxia, lo que aumenta la resorción ósea
(Hulley et al., 2017). Muchos casos de anemia son causados en parte por
deficiencias de nutrientes, que inhiben la función inmunológica y aumentan el
riesgo de infección. La infección, a su vez, aumenta el riesgo de deficiencias de
nutrientes, en parte debido a la absorción intestinal deficiente de nutrientes
durante la enfermedad (Farhadi y Ovchinnikov, 2018). La infección en sí misma
se convierte así en un factor de riesgo para infecciones posteriores.
En segundo lugar, la reabsorción ósea puede ocurrir en casos de hipoxia o
inflamación sostenida. Aquí, nos enfocamos en la anemia resultante de una
inflamación o infección crónica (anemia de la inflamación [AoI]). La AoI y la anemia de
la infección no se pueden distinguir clínicamente (Andrews, 2004). La AoI es un
síntoma común asociado con enfermedades prolongadas, que incluyen cáncer,
traumatismos, infecciones crónicas y artritis reumatoide (Andrews, 2004; John et al.,
2005; Nemeth y Ganz, 2014). A pesar de la falta de medidas de hemoglobina (Hb) para
las personas de esta muestra, podemos suponer que al menos algunas personas que
murieron por causas relacionadas con la infección o la inflamación eran anémicas. Se
observó por primera vez que los individuos con infección crónica tenían hipoferremia
(hierro sérico bajo) en 1932 (Andrews, 2004; Locke, Main y Rosbash, 1932). La AoI
puede ser una respuesta a una infección respiratoria grave (Bhaskaram, Nair,
Balakrishna, Ravinder y Sesikeran, 2003). Es probable que la disminución del hierro
sérico funcione para aumentar las defensas del huésped contra patógenos y células
tumorales (Weinberg, 1984, 2009). Las bacterias necesitan hierro para multiplicarse
dentro de un huésped, y el exceso de hierro puede aumentar los riesgos de infección
(Patruta y Hörl, 1999). Además, el tratamiento de la anemia en la infección puede
empeorar los resultados de los pacientes (Hébert et al., 1999), lo que indica que la
anemia es una respuesta inmunitaria más que un efecto directo de los patógenos.
Las infecciones graves del tracto respiratorio inferior empeoran la deficiencia de
hierro preexistente tanto por la respuesta inmune de retención de hierro que puede
resultar en AoI (Bhaskaram et al., 2003) como porque estas infecciones disminuyen la
capacidad de un individuo para absorber oxígeno al comprometer la función o
capacidad pulmonar (OMS , 2019b). Mientras que el hueso
8 O'DONNELL ET AL.
La reabsorción es una respuesta a la inflamación generalizada en muchas infecciones,
la función pulmonar disminuida exacerba la hipoxia provocada por la inflamación,
posiblemente creando una resorción ósea provocada por la hipoxia más marcada que
en otras infecciones de órganos. Herbert y col. (1967) encontraron que la Hb
disminuyó en los niños con neumonía durante la infección, pero volvió a los niveles
iniciales de Hb después de su resolución. Un estudio longitudinal de resultados en
pacientes hospitalizados con neumonía encontró que el 62,1% de los pacientes
estaban anémicos en algún momento del estudio (Reade, Weissfeld, Angus, Kellum y
Milbrandt, 2010). La infección por neumonía se puede mantener durante un período
prolongado (Haines et al., 2013), lo que da tiempo para que se formen las lesiones
esqueléticas. La muestra de OMI indica que si las lesiones son el resultado de una
infección respiratoria, pueden formarse en cuestión de semanas (ver Suplemento).
Debido a que la disminución de la producción de glóbulos rojos es responsable,
en parte, de la AoI, Walker et al. (2009) argumentan que no puede instigar la
expansión de la médula ósea y los PCL asociados. Sin embargo, los LCP que se
presentan como porosidad cortical y adelgazamiento trabecular sin hiperostosis
acompañante podrían ser causados por la propia inflamación y la anemia puede ser
un hallazgo incidental en estos casos.
El tercer mecanismo potencial, la proliferación mieloide, es una característica de
la respuesta inmune a la infección y / o inflamación (Weiskopf et al., 2017). Los
procesos inflamatorios aumentan la pérdida ósea en individuos con enfermedades
crónicas (p. Ej., Artritis reumatoide, enfermedad de Crohn y espondilitis anquilosante)
(Hardy y Cooper, 2009; Schett et al., 2006). La proliferación mieloide crea médula
hipercelular y, similar a la proliferación eritroide, tiene el potencial de afectar la
hiperplasia medular. De hecho, la proliferación mieloide es responsable de cambios
óseos extremos en los casos de leucemia mieloide (Grauer, 2019). Por lo tanto, la
enfermedad prolongada puede causar expansión de la médula ósea
independientemente de los mecanismos dependientes de la anemia. La reabsorción
ósea en la inflamación sostenida es impulsada directamente por citocinas
inflamatorias que inducen la diferenciación de osteoclastos y por AoI, (Hardy &
Cooper, 2009). Estos tres posibles mecanismos sugieren una serie de oportunidades
para la formación de PCL en la red de circuitos de retroalimentación que existe entre
el estrés, la inflamación, la deficiencia de nutrientes y la infección. Los PCL son un
indicador de un mayor riesgo de neumonía, ya sea que las lesiones sean anteriores a
la infección o sean causadas por ella.
6,3 | Infecciones respiratorias y estudios
arqueológicos.
Si bien los mecanismos inmediatos de la formación del LCP siguen siendo una
cuestión abierta, la asociación entre las afecciones respiratorias y el CO y la PH
es clara. Esto tiene fuertes implicaciones para la interpretación bioarqueológica.
Múltiples estudios paleopatológicos incluyen neumonía en su DDx de restos
óseos con lesiones costales (Lambert, 2002; Molto, 1990; Pfeiffer, 1991). Las
lesiones costales, como muchos otros indicadores esqueléticos, son
inespecíficas (Nicklisch et al., 2012) y sus características varían según el agente
etiológico (Molto, 1990). Los bioarqueólogos que trabajan en el suroeste de los
Estados Unidos han destacado las infecciones respiratorias como "principales
asesinos" de los niños en el pasado (Hinkes, 1983, p. 148). Esta interpretación
puede explicar los PCL en el suroeste mejor que las narrativas de desnutrición
desenfrenada (El-Najjar, 1977), dada la evidencia de
diversidad y resiliencia de las vías alimentarias indígenas (Kent, 1986;
Rothschild, 2012).
No argumentamos que cada PCL visto en muestras
bioarqueológicas sea directamente atribuible a una infección
respiratoria. Sin embargo, la infección respiratoria debe considerarse
un posible correlato de salud de los PCL en el pasado. Ciertas
condiciones ambientales que aumentan el riesgo de neumonía
probablemente eran comunes en el pasado, como todavía lo son en
algunas partes del mundo: la contaminación del aire en interiores
por la quema de madera o estiércol, vivir en condiciones de
hacinamiento y el tabaquismo de los padres (Dherani et al., 2008;
Harris et al., 2011; Troeger et al., 2018; OMS, 2019b). En el suroeste
de los Estados Unidos, por ejemplo, abundan las evidencias
arqueológicas de quema de madera para calentar y cocinar dentro
de espacios cerrados (Allen y McNutt, 1955; Jorgensen, 1975; Shafer y
Taylor, 1986; Wilshusen, 1986; Windes y Ford, 1996). Esto por sí solo
podría aumentar el riesgo de infección por neumonía.
Primero, como se mencionó anteriormente, la neumonía es una de las
principales causas de morbilidad y mortalidad en los niños de hoy. En segundo lugar,
la causa más común de neumonía bacteriana existe comensalmente en el tracto
respiratorio humano (S. pneumoniae) (Weiser, 2010). Solo en 2016,S. pneumoniae fue
responsable de la mayor parte de la morbilidad y la mortalidad debidas a infecciones
del tracto respiratorio inferior (Troeger et al., 2018). En tercer lugar, la neumonía es
una enfermedad que no necesariamente mata a todos los individuos que aflige, y se
puede mantener la vida durante un período prolongado (Haines et al., 2013), lo que da
tiempo para que se formen las lesiones. La muestra de OMI indica que las lesiones
pueden tardar semanas o meses, no días en formarse (ver Suplemento). En cuarto
lugar, los análisis realizados aquí indican que la infección respiratoria crónica y quizás,
en algunos casos, la neumonía aguda y las enfermedades respiratorias están
relacionadas con los PCL.
Con los recientes avances en el ADNa, los virus y bacterias que pueden
causar este tipo de infecciones pueden identificarse fácilmente en restos óseos
(Stone y Ozga, 2019). Sin embargo, en los casos en los que el análisis de aDNA
es prohibitivo, una DDx cuidadosa basada en la distribución y expresión de las
lesiones esqueléticas puede identificar alguna infección respiratoria probable
en restos esqueléticos. Ahora tenemos evidencia de que los PCL deben
considerarse consistentes con una interpretación de la infección respiratoria en
las colecciones arqueológicas.
También es de destacar que se ha observado CO en primates no humanos
(DeGusta, 2010; Nathan & Haas, 1966). Los chimpancés y otros primates pueden
desarrollar neumonía y otras infecciones respiratorias (Barile et al., 1994; Hubbard,
Lee y Eichberg, 1991; Jones et al., 1984; Kondgen et al., 2017; McClure et al., 1974; Roy
et al., 2009; Smits et al., 2010; Thaxton, 2006). Al igual que en los humanos, las
enfermedades respiratorias causan altos niveles de mortalidad en los grandes simios
(Emery Thompson et al., 2018). Esto indica que los PCL también pueden tener una
etiología similar en primates no humanos.
7 | CONCLUSIONES
Este estudio es el primero en conectar evidencia de CO y PH, hallazgos
patológicos comunes en restos esqueléticos arqueológicos, con
O'DONNELL ET AL.
COD diagnosticadas en una muestra de niños contemporáneos.
Aprovechamos la disponibilidad de tecnologías (escaneos PMCT, visores
DICOM 3D) y una muestra incomparable (niños contemporáneos) para
examinar los correlatos de salud de CO y PH. Encontramos que las
personas con infección respiratoria (bronquitis, neumonía) tienen más
probabilidades de tener CO y / o HP que las personas sin ellos. Las
condiciones respiratorias deben considerarse una fuerte posibilidad
durante DDx de restos esqueléticos arqueológicos con CO o PH. Estos
resultados indican que los bioarqueólogos pueden y deben incluir CO y
PH en nuestro DDx de una variedad de procesos de enfermedades
infecciosas. Además, esto sugiere que incluso hoy podríamos esperar que
los PCL sean más comunes en áreas donde la incidencia de infecciones
respiratorias infantiles es alta (p. Ej., África subsahariana, Asia meridional
y Asia sudoriental),
Nuestros resultados tienen importantes implicaciones para las interpretaciones
bioarqueológicas. En primer lugar, la infección respiratoria ofrece una alternativa
epidemiológicamente plausible a la IDA como explicación de las altas frecuencias de
PCL notificadas en sitios arqueológicos de todo el mundo. Las infecciones
respiratorias, especialmente la neumonía, son causas comunes de morbilidad y
mortalidad en todo el mundo en la actualidad, y también fueron una de las principales
causas de DQO en la era anterior a los antibióticos (Boyd y Sheldon, 1980). Además,
las personas que sobrevivieron a una infección respiratoria infantil pueden portar las
cicatrices físicas de estas infecciones en forma de PCL. En segundo lugar, la CO se
asocia con una variedad más amplia de diagnósticos que la HP, lo que se suma al
creciente cuerpo de evidencia de que la CO y la HP son fenómenos distintos que
probablemente resultan de un conjunto superpuesto de condiciones de salud
(O'Donnell, 2019; Rivera & Mirazón Lahr, 2017). Finalmente, este estudio modela un
enfoque que proporciona avenidas interesantes y emocionantes para futuras
investigaciones. Los avances en la tecnología de imágenes permiten la exploración
sistemática de correlatos esqueléticos de la salud, incluidos los DQO, en poblaciones
contemporáneas, un programa de investigación que promete magnificar el poder
interpretativo de la paleopatología.
EXPRESIONES DE GRATITUD
Gracias a los doctores Natalie Adolphi y Shamsi Daneshvari Berry por su ayuda
para acceder a las tomografías computarizadas y por responder preguntas
sobre los datos. Gracias a Edmond Seabright por sus útiles comentarios sobre
la presentación visual de nuestros resultados. Además, gracias al editor
asociado y a los dos revisores por su comentario extremadamente atento y útil,
que mejoró nuestro artículo.
CONFLICTO DE INTERESES
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
Lexi O'Donnell diseño de proyectos, recopilación de datos, análisis de datos,
redacción, edición y revisión de manuscritos. Ethan C. Hill diseño de proyectos,
recopilación de datos, edición de manuscritos para contenido intelectual. Amy S.
Anderson diseño de proyectos, análisis de datos, edición de manuscritos para
contenido intelectual. Heather JH Edgar diseño de proyectos, edición de manuscritos
para contenido intelectual.
9
DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
Los datos utilizados en este estudio están disponibles para investigadores de buena fe que lo
soliciten.
ORCID
Lexi O'Donnell https://orcid.org/0000-0003-4514-772X
Ethan C. Hill https://orcid.org/0000-0002-6899-2152
Amy S. Anderson Anderson https://orcid.org/0000-0002-9204-
9076
Heather JH Edgar https://orcid.org/0000-0003-4093-8143
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Cómo citar este artículo: O'Donnell L, Hill EC, Anderson ASA,
Edgar HJH. Cribra orbitalia y la hiperostosis porótica se asocian
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