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durante las interacciones planta-

patógeno
Editado por: Carmit Ziv1Zhenzhen Zhao2, Yu G. Gao 3,4 y Ye Xia2*
Zhengqing Fu,
1
Departamento de Ciencias Posteriores a la Cosecha de Productos Frescos, Organización de Investigación Agrícola - el
Universidad de Carolina del Sur,
Centro Volcani, Rishon
Estados Unidos
LeZion, Israel, 2 Departamento de Patología Vegetal, The Ohio State University, Columbus, OH, Estados Unidos, 3 The
Revisado por: Ohio State
Lirong Zeng, University South Centers, Piketon, OH, Estados Unidos, 4 Department of Horticulture and Crop Science, The Ohio State
Sistema de la Universidad de University, Columbus, OH, Estados Unidos
Nebraska,
Estados Unidos
Dylan
Kosma,
En las plantas terrestres, la cutícula es la capa más externa que interactúa con el
Universidad de Nevada, Reno, medio ambiente. Esta capa lipofílica comprende la cutina de poliéster incrustada en
Estados Unidos
la cera cuticular; y forma una barrera física para proteger a las plantas de la
*Correspondencia:
desecación, así como de diversas tensiones bióticas y abióticas. Sin embargo, la
Ye Xia
xia.374@osu.edu cutícula no es un mero escudo mecánico pasivo. La creciente investigación sobre
las hojas de las plantas ha abordado las funciones activas de la cutícula vegetal en
Sección especializada:
Este artículo fue enviado a
la resistencia tanto local como sistémica contra una variedad de patógenos
Plant Microbe vegetales. Además, la cutícula de la fruta también es un determinante importante de
Interactions, una sección
de la revista la defensa y la calidad de la fruta. Comparte características con las de los órganos
Fronteras de la ciencia de las vegetativos, pero también presenta características específicas, cuyas funciones
plantas
están recibiendo cada vez más atención en los últimos años. Esta revisión describe
Recibido: 30 de abril de 2018
las múltiples funciones de la cutícula vegetal durante las interacciones planta-

Aceptado: 05 de julio de 2018

Publicado: 25 de julio de 2018

Cita:
patógeno y sus respuestas a los patógenos tanto de la hoja como del fruto. Entre
Ziv C, Zhao Z, Gao YG y Xia Y ellas se incluyen los cambios dinámicos de la cutícula vegetal durante la infección
(2018) Roles multifuncionales de
las plantas
por patógenos; la interrelación de la cutícula con la pared celular de la planta y
La cutícula durante la relación diversas vías de señalización hormonal para la resistencia de la planta a las
planta-patógeno
enfermedades; y los principales mecanismos bioquímicos, moleculares y celulares
Interacciones. Front. Plant Sci.
9:1088. doi: que subyacen a las funciones de la cutícula durante las interacciones planta-
10.3389/fpls.2018.01088
patógeno. Aunque los avances de la investigación en este campo han hecho
Roles avanzar enormemente nuestra comprensión de las funciones de la cutícula vegetal
en la defensa de las plantas, todavía quedan grandes lagunas en nuestro
multifuncion conocimiento. Por lo tanto, en esta revisión también se discuten los retos que se

ales de la presentan y las futuras direcciones de investigación.

Palabras clave: cutícula vegetal, cutina y cera, interacción planta-patógeno, defensa de la planta, continuidad cutícula-

cutícula pared celular, señalización hormonal

vegetal INTRODUCCIÓN
La cutícula vegetal es la capa más externa de las plantas, que cubre las hojas, los frutos, las flores
y los tallos no leñosos de las plantas superiores. Protege a las plantas contra la sequía, las

Frontiers in Plant Science | www.frontiersin.org 1 Julio 10 | Volumen 9 | Artículo 1088

Ziv et al.
temperaturas extremas, la
radiación ultravioleta, los
ataques químicos, las
lesiones mecánicas y las
infecciones de patógenos y
plagas. También proporciona
soporte mecánico y sirve
como barrera contra la
fusión de órganos (Yeats y
Rose, 2013; Kim et al., 2017).
La cutícula de las plantas
se compone principalmente
de una matriz de cutina (un
poliéster insoluble) y cera
incrustada (lípidos solubles)
(Figura 1) (Kunst y Samuels,
2009). Las composiciones de
cera y cutina de la cutícula
vegetal pueden variar mucho
entre las especies de plantas
y los distintos órganos (Yeats
y Rose, 2013). La cutícula de
cada órgano tiene
características específicas,
por ejemplo, la cutícula del
fruto es generalmente más
gruesa que la de la hoja y
carece de estomas. Debido a
que la cutícula de la fruta es
un modulador crítico de la
calidad de la fruta después
de la cosecha, como sus
efectos en la retención de
agua de la fruta (Kosma et
al., 2010), las respuestas a
los estreses físicos y hormonal para la defensa de la planta; y los principales mecanismos bioquímicos, moleculares y
biológicos (Kosma et al.,
2009), y la firmeza (Matas et
al., 2009; Lara et al., 2014;
Vallarino et al., 2017), está
atrayendo cada vez más
atención de la investigación.
En la mayoría de las
especies vegetales, los
polímeros de cutina
contienen principalmente
ácidos grasos (AG)
esterificados y oxigenados
enlazados C16 y C18,
pequeñas cantidades de
glicerol, fenil-propanoides,
etc., (Heredia, 2003). Las
ceras cuticulares son mezclas
complejas, que consisten
Fronteras de la ciencia de las plantas | www.frontiersin.org
Funciones de la cutícula vegetal
principalmente en varios alcanos primarios y secundarios, alcoholes, aldehídos, cetonas y ésteres
derivados de AFs de cadena muy larga (C20-C34) (Raffaele et al., 2009; Malinovsky et al., 2014).
Así, los AFs son los principales precursores para la biosíntesis tanto de la cutina como de la cera,
que se producen principalmente en los cloroplastos de las plantas. Los AF resultantes se
exportan al retículo endoplásmico (RE), a través de la membrana plasmática y la pared celular de
las células epidérmicas, y se depositan en la membrana cuticular naciente, donde forman
cutinas, ceras y suberinas (poliésteres complejos) (Kunst y Samuels, 2009; Yeats y Rose, 2013).
En los últimos 20 años se han producido avances significativos en la identificación y
caracterización de los genes implicados en la biosíntesis de cutinas y ceras vegetales (Suh et al.,
2005; Lee y Suh, 2013; Fich et al., 2016). También se caracterizaron los factores implicados en el
transporte de los precursores de las cutinas y las ceras, como las proteínas de unión a acilCoA
(ACBPs) (Xia et al., 2012; Xue et al., 2014), la proteína de transferencia de lípidos (LTP) (Deeken
et al., 2016) y el transportador ABC (Luo et al., 2007). Además, se descubrió que varios factores
de transcripción, como AP2, MYB94, MYB96, MYB16 y NFXL2 con dedos de zinc, desempeñan
papeles críticos en la regulación de la biosíntesis de la cutina y la cera de las plantas ( Fich et al.,
2016; Lee et al., 2016). Cada vez hay más pruebas de que la cutícula no es simplemente una capa
física que protege a las plantas; parece estar activamente involucrada en las vías de defensa y
señalización de las plantas para el crecimiento y el desarrollo (Raffaele et al., 2009; Javelle et al.,
2011; Aragón et al., 2017). Diversos estudios demostraron que la cutícula vegetal podría
funcionar en la primera capa de la inmunidad desencadenada por patrones de defensa de la
planta [PTI, que incluye patrones moleculares asociados a MAMP (microbios), PAMP (patógenos)
y DAMP (daños)] y en la segunda capa, más fuerte, de la inmunidad desencadenada por
efectores de defensa de la planta (ETI). Así, sirve para activar la resistencia adquirida local y
sistémica contra diversos patógenos (Figura 1) (Heredia, 2003; Xia et al., 2009; Aragón et al.,
2017). Los genes vegetales y los factores de transcripción implicados en la
biosíntesis/señalización de la cutícula y las interacciones planta-microbio asociadas fueron bien
resumidos en varias revisiones informativas (Chassot y Métraux, 2005; Muller y Riederer, 2005;
Reina-Pinto y Yephremov,
2009; Lee y Suh, 2013; Serrano et al., 2014; Fich et al., 2016; Aragón et al., 2017). Los estudios
sobre la comunidad microbiana vegetal asociada a la superficie cuticular fueron bien revisados
por Aragón et al. (2017). Estos estudios, aunque relevantes, no se discutirán más en esta mini-
revisión debido a la limitación de espacio.
Esta revisión resume brevemente los papeles multifuncionales de la cutícula vegetal durante
las interacciones planta-patógeno, con énfasis en: los cambios dinámicos de la cutícula vegetal y
su regulación; la interacción de la cutícula con la pared celular y las diversas vías de señalización
celulares que subyacen a las funciones de la cutícula durante las interacciones planta-patógeno.
La presente revisión también analiza los retos y las futuras direcciones de estudio relacionadas,
como los nuevos genes y mecanismos implicados en el transporte, la regulación, el ensamblaje y
la deposición de precursores/señales de la cutícula, y las interacciones planta-patógeno
asociadas.
LA CUTÍCULA Y LA PARED CELULAR DE LA PLANTA FORMAN
UN CONTINUO EN LA SUPERFICIE DE LA PLANTA, QUE ES
DINÁMICO Y RESPONDE A DIVERSAS INFECCIONES DE
PATÓGENOS
La pared celular de las plantas se extiende entre la cutícula y la membrana celular de la
epidermis y forma un continuo con la cutícula (Figura 1; Nawrath et al., 2013). Los principales
componentes de la pared celular vegetal son la celulosa, la hemicelulosa, la pectina y la lignina.
Están implicados en el mantenimiento de la forma de la célula, el apoyo al crecimiento y
desarrollo de la planta, y la protección de las plantas contra el estrés biótico y abiótico ( Keegstra,
2010). Estos polisacáridos de la pared celular pueden incorporarse a la matriz de la cutina y
210 | Volumen 9 | Artículo 1088
Ziv et al.
determinar así la elasticidad
y rigidez de toda la cutícula
(López-Casado et al., 2007).
La cera cuticular forma una
barrera a la transpiración
(Schonherr, 1976) y la matriz
de cutina contribuye a su
resistencia mecánica
(Kolattukudy, 1980).
La cutícula y la pared
celular desempeñan
funciones que se solapan en
las plantas; además de sus
funciones como barreras
físicas y químicas pasivas,
funcionan activamente
juntas en la regulación del
movimiento de las moléculas
dentro y fuera de las plantas.
También juegan un papel
crítico en la transmisión de
señales dentro y fuera de las
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Funciones de la cutícula vegetal
células de la planta en respuesta a diversos estímulos para el crecimiento y el desarrollo de la
planta, y la resistencia al estrés biótico y abiótico (Segado et al., 2016). Tanto la pared celular
como la cutícula pueden expandirse y cambiar su composición durante varias etapas de
crecimiento y desarrollo de la planta y en respuesta a diferentes condiciones ambientales ( Bargel
y Neinhuis, 2005; Underwood, 2012). Durante las interacciones planta-patógeno, la composición
de la cutícula y de la pared celular de la planta puede verse afectada por los patógenos y, a la
inversa, los patógenos pueden percibir los componentes de la superficie de la planta y ajustar su
patogénesis y virulencia en consecuencia. En una etapa temprana de la infección, los hongos
fitopatógenos pueden sintetizar enzimas hidrolíticas, como cutinasas, esterasas y lipasas, que se
dirigen directamente a la cutícula y, por lo tanto, desempeñan papeles clave en la infección
patógena (Berto et al., 1999; Garrido et al., 2012; Leroch et al., 2013; Wang et al., 2017). Por
ejemplo, el hongo patógeno Fusarium oxysporum secreta cutinasas, que degradan la cutícula de
las hojas de las plantas y producen niveles basales de monómeros de cutina para facilitar la
adhesión del patógeno a los huéspedes en una etapa temprana de la infección. Una vez que el
patógeno detecta los monómeros de cutícula vegetal resultantes, puede ampliar su actividad
cutinasa para facilitar una mayor penetración e infección en la capa de cutícula vegetal
(Woloshuk y Kolattukudy, 1986). Los componentes de la cutina de la hoja de la planta, como el
hexadecanediol en el arroz, podrían inducir la germinación y la diferenciación del apresorio del
hongo del añublo del arroz Magnaporthe grisea (Gilbert et al., 1996) y la germinación de esporas
y la expresión de la cutinasa del hongo del moho gris Botrytis cinerea (Leroch et al., 2013).
Además, los componentes de la cera de las hojas de las plantas, como los aldehídos de cadena
muy larga C26 del maíz (Zea mays), podrían afectar a la germinación de las esporas y a la
penetración del oídio de la cebada Blumeria graminis f.sp. hordei (Hansjakob et al., 2011).
310 | Volumen 9 | Artículo 1088
 Ziv et al. Funciones de la cutícula vegetal

FIGURA 1 Modelo hipotético que representa la implicación de la cutícula vegetal durante las interacciones
(A). Durante dela infección
las plantas
por
con diversos
plantas resistentes, laspatógenos.
propiedades específicas de la cutícula pueden afectar al resultado de la patógenos
interacción.de Por ejemplo, en respuesta a la infección, las plantas
con
podría unaliberar
cutícula más permeable
señales de defensa mucho más rápido. Estas señales comprenden ciertos monómeros de cutina o componentes de cera (por ejemplo,
DAMPs),degradantes
enzimas provocados por la pared
de la cutícula y/o la célula
segregadas por los patógenos. Las plantas con una cutícula más permeable también podrían responder más rápidamente a
ylosefectores
elicitoresendelalos patógenos
activación de (por ejemplo, MAMPs/PAMPs)
la resistencia a las enfermedades de las plantas a través de la PTI y la ETI, respectivamente. Tanto la PTI como la ETI activan la
resistenciamás
respuesta de laeficiente
planta aalas enfermedades,
través pero la ETI
de las interacciones de es
lasmás fuerte R
proteínas y con los efectores del patógeno. La respuesta ETI podría incluir la remodelación de la
cutícula y la pared
compuestos celular, la liberación
antimicrobianos y ROS, y la deproducción de hormonas de defensa, proteínas(B). PRDurante
y moléculas
la infección
de por el patógeno en
señalización
En el caso deSAR. las plantas huésped, la mejora de las propiedades específicas de la cutícula, la como
zona susceptible
la permeabilidad, podría conducir a la reducción de los
niveles de ciertos
que podrían monómeros
reprimir de ycutina
la virulencia y/o componentes
patogenicidad de cera y sus efectores. Estos monómeros específicos de la cutina y/o los componentes de la cera
de los patógenos
podrían
para servir
activar la como
defensaseñales
de la planta a nivel local y/o sistémico. La mayor permeabilidad de la cutícula también podría alterar los elicitores (MAMPs/PAMPs)
que podríandeser
receptores la detectados
planta parapor activar la defensa. El aumento de la liberación de agua y de compuestos nutritivos disueltos en la superficie de la hoja podría
mejorarsu
apoyar la crecimiento
aptitud del patógeno y
y patogenicidad, y facilitar la entrada de los patógenos a través de la cutícula y/o la pared celular de la planta y la inyección de su
virulencia
efectores. yTodos
patogenicidad
estos efectos mermarán la capacidad de las plantas para activar sus mecanismos de defensa y, finalmente, provocarán su
susceptibilidad a los patógenos.

Fronteras de la ciencia de las plantas | www.frontiersin.org 410 | Volumen 9 | Artículo 1088

Ziv et al.
Curiosamente, muchos hongos, como Botrytis (Castillo et al.,
2017), Phytophthora (Blackman et al., 2014) y M. oryzaea (Quoc
y Chau, 2017) también secretan enzimas que degradan la pared
celular (CAZymes) incluso antes de penetrar en la cutícula, lo
que supone una prueba más de que el continuo cutícula/pared
celular es un factor importante en las interacciones planta-
patógeno.
Por el contrario, las plantas pueden reconocer la adhesión de
los patógenos y reaccionar muy rápidamente a los elicitores
(MAMPs/PAMPs) que producen. Los DAMP, los productos de
degradación de la planta generados por la infección del
patógeno, como los monómeros de cutina y los oligosacáridos
de la pared celular, también sirven como señales que activan las
defensas de la planta contra el patógeno (Underwood, 2012;
Malinovsky et al., 2014). Por ejemplo, la cutícula del fruto del
tomate fue remodelada en respuesta a la infección de los
hongos patógenos Colletotrichum gloeosporioides, y la
biosíntesis de la cutícula del fruto fue regulada al alza durante
la formación del apresorio incluso antes de la penetración
(Alkan et al., 2015). Otro ejemplo, durante la infección de
pétalos de cítricos por Colletotrichum acutatum, las células
epidérmicas respondieron al patógeno aumentando la síntesis
de lípidos y la deposición de compuestos asociados a la cutícula
y a la pared celular, y esto acabó alterando las estructuras de la
cutícula (Marques et al., 2016). En Arabidopsis, en lugar de
cutícula, las agallas de la corona causadas por la infección de la
bacteria Agrobacterium tumefaciens están cubiertas de
suberina, que necesita el transporte de AFs para apoyar su
síntesis (Deeken et al., 2016).
Además de cera y cutina, la cutícula de las plantas contiene
terpenoides y flavonoides, que tienen actividades antifúngicas
(Arif et al., 2009; Zacchino et al., 2017). La biosíntesis de estos
fenilpropanoides y flavonoides sigue a la formación de lípidos
cuticulares (MintzOron et al., 2008), que podría ser inducida en
respuesta a señales ambientales, como la infección por C.
gloeosporioides, activando así las defensas de la planta en los
frutos de tomate y mango (Alkan et al., 2015; Sivankalyani et
al., 2016).
PERMEABILIDAD DE LA CUTÍCULA,
COMPOSICIÓN Y MÚLTIPLES FUNCIONES
DURANTE LA INTERACCIÓN PLANTA-
PATÓGENO
La cutícula de las plantas también desempeña un papel
fundamental en la defensa de las plantas contra diversos
patógenos bacterianos y fúngicos, la mayoría de los cuales
utilizan las aberturas naturales, como los estomas y los
hidatodos de las hojas, o las lenticelas de los frutos, para entrar
en las plantas sin penetrar directamente en la capa de la
cutícula (Buxdorf et al., 2014). La integridad y la permeabilidad
de la cutícula son muy importantes para su función durante las
Fronteras de la ciencia de las plantas | www.frontiersin.org 510 | Volumen 9 | Artículo 1088
Funciones de la cutícula vegetal
interacciones planta-patógeno; por ejemplo, una cutícula
vegetal más permeable podría conducir a la resistencia o a la
susceptibilidad a las infecciones por patógenos.
Estudios anteriores sobre mutantes defectuosos de la
cutícula de Arabidopsis y tomate, como CYP86A2 (oxidasas
dependientes del citocromo P450) (Xiao et al., 2004), LACS2
(sintetasas de acil-CoA de cadena larga) (Bessire et al., 2007;
Tang et al, 2007), PER57 (peroxidasa 57 sobreexpresada)
(Survila et al., 2016), BODYGUARD (alfa-beta hidrolasa) (Céline
et al., 2007), y el factor de transcripción DEWAX (Suh y Go,
2014; Ju et al., 2017) demostraron aumentar la permeabilidad
de la cutícula de la hoja. Curiosamente, estos mutantes
mejoraron la resistencia de la planta contra el patógeno fúngico
B. cinerea pero aumentaron la susceptibilidad al patógeno
bacteriano Pseudomonas syringae. Sin embargo, no todos los
mutantes relacionados con la cutícula mostraron resistencia a
B. cinerea: por ejemplo, nuestro estudio anterior encontró que
los mutantes de Arabidopsis ACP4 (proteína transportadora de
acilo 4) y GL1 (GLABROUS 1) tenían niveles disminuidos de
componentes de cutina y cera, aumentaban la permeabilidad
de la cutícula de la hoja y la susceptibilidad a ambos patógenos
(Xia et al., 2009, 2010). En otros estudios, las mutaciones en los
factores de transcripción SHINE dieron lugar a una alteración de
la cutícula, que condujo a la susceptibilidad de la planta a la
infección por B. cinerea (Sela et al., 2013; Buxdorf et al., 2014).
Varios mecanismos pueden explicar el aumento de la
resistencia de las hojas a B. cinerea y otros patógenos cuando
aumenta la permeabilidad de la cutícula de la planta:
(1) Liberación de ciertos monómeros de cutina o
componentes de cera que funcionan como señales para
activar la resistencia de la planta a las enfermedades
(Aragón et al., 2017);
(2) Liberación de difusores antifúngicos y ROS (especies
reactivas de oxígeno) que inhiben el crecimiento del
patógeno y la infección en la superficie (L'Haridon et al.,
2011; Sela et al., 2013);
(3) La captación acelerada de elicitores (por ejemplo,
MAMPs/PAMPs/DAMPs) activados por patógenos para
PTI; y la liberación de efectores avirulentos para ETI, que
podrían estimular una respuesta de defensa de la planta
más fuerte y eficiente (Chassot et al., 2008; Aragón et al.,
2017).
En la Figura 1A se muestra un modelo hipotético del
mecanismo de resistencia a las enfermedades de las plantas.
Se han sugerido varios mecanismos por los que la
permeabilidad de la cutícula de las hojas podría aumentar la
susceptibilidad de las plantas a P. syringae y otros patógenos:
(1) Reducciones en los niveles de ciertos monómeros de
cutina y/o componentes de cera que ayudan a reprimir la
expresión y función de efectores patógenos implicados en
Ziv et al.
la virulencia y patogenicidad, como el CYP86A2 de
Arabidopsis. Este gen está implicado en la formación de
C16 y C18 hidroxi FAs, que tienen impactos inhibitorios
directos contra ciertos patógenos, como P. syringae (Xiao
et al., 2017).
(2) Reducciones en los niveles de monómeros de cutina y/o
componentes de cera que pueden servir como señales o
receptores para activar la defensa de la planta a nivel
local y/o sistémico tanto para PTI como para ETI; en
nuestro estudio anterior sobre Arabidopsis ACP4, las
plantas mutantes ACP4 redujeron significativamente
tanto la biosíntesis de cutina como de cera, causando así
defectos en la inmunidad de la planta tanto local como
sistémica contra P. syringae (Xia et al., 2009, 2010).
(3) El deterioro de la respuesta de defensa de la planta por la
interrupción de la percepción de los receptores de la
planta de los elicitores generados por patógenos
(MAMPs/PAMPs) o la activación sobreestimulada de
ciertos genes por la producción acelerada de ROS para
causar la susceptibilidad de la planta y la muerte (Sela et
al., 2013).
(4) Aumento de la disponibilidad de agua y de compuestos
nutritivos disueltos en la superficie de las hojas, lo que
aumentaría la aptitud, el crecimiento y la patogenicidad
del patógeno (Schreiber et al., 2005);
(5) Cambios en los estomas y en el continuum cutícula-pared
celular que facilitan la entrada de los patógenos en las
plantas y la liberación de sus efectores de virulencia en su
interior.
El modelo hipotético para explicar el mecanismo relacionado
en la susceptibilidad a las enfermedades de las plantas se ilustra
en
Figura 1B.
Dado que B. cinerea es un patógeno necrótrofo y P. syringae
es un patógeno hemi-biotrófico, la cutícula puede tener modos
de acción específicos para interactuar con patógenos que
tienen diferentes estilos de vida. Las funciones específicas de
los distintos componentes de la cutícula de las hojas de las
plantas pueden desempeñar diversos papeles en las
interacciones entre plantas y patógenos; sin embargo, esto
requiere más investigación.
El papel de la cutícula de la fruta en la protección
postcosecha frente a los patógenos ha sido ampliamente
estudiado. Hallazgos recientes sugieren que la composición de
la cutícula, más que su mero grosor, determina la respuesta del
fruto a los patógenos de poscosecha. Por ejemplo, durante la
maduración de la fruta, la susceptibilidad de los frutos de
tomate a la infección por hongos necrótrofos aumentó (Segado
et al., 2016), mientras que las bayas de uva adquirieron
resistencia al hongo patógeno biotrófico oídio (Uncinula
necator) a medida que crecían y se desarrollaban (Fich et al.,
2016). Por lo tanto, las múltiples funciones de la cutícula de las
plantas durante las interacciones planta-patógeno pueden
verse afectadas por el grosor de la cutícula, la permeabilidad o
Fronteras de la ciencia de las plantas | www.frontiersin.org 610 | Volumen 9 | Artículo 1088
Funciones de la cutícula vegetal
los componentes cuticulares específicos en los diferentes
tejidos; también varían con las diferentes etapas de crecimiento
y las condiciones ambientales.
LAS HORMONAS INTERVIENEN EN LA
FORMACIÓN DE LA CUTÍCULA Y EN LA
SEÑALIZACIÓN RELACIONADA DURANTE
LAS INTERACCIONES PLANTA-
PATÓGENO
Las hormonas regulan el crecimiento de las plantas a lo largo de
todo el ciclo vital, controlando la división, elongación y
diferenciación celular, la formación y el desarrollo de los tejidos
y las respuestas a los estreses bióticos y abióticos (Robert-
Seilaniantz et al., 2007). Se han realizado importantes avances
en el estudio de la biosíntesis y la regulación de varias
hormonas, como el ácido salicílico (SA), el ácido jasmónico (JA),
las giberelinas (GA), el ácido abscísico (ABA) y el etileno (ET)
(Kimbara et al., 2013; De Smet et al., 2015). Y las funciones
críticas de estas hormonas en las interacciones planta-microbio
estaban bien documentadas (Denancé et al. , 2013). El estudio
de la interacción entre las hormonas vegetales y la cutícula para
su biosíntesis y las funciones relacionadas durante las
condiciones de estrés, como la infección por patógenos,
también se ha investigado, pero sigue habiendo grandes
lagunas en nuestro conocimiento.
Se ha demostrado que varias hormonas vegetales influyen
en la formación de la cutícula de las plantas y en la tolerancia al
estrés. Por ejemplo, encontramos que las plantas de
Arabidopsis tratadas con7 GA 4y GA mostraron mayores niveles
de cera cuticular y componentes de cutina, que se asociaron
con la mejora de la inmunidad de la planta contra la infección
del patógeno bacteriano P. syringae (Xia et al., 2010).
El ácido jasmónico, una hormona importante en la defensa
de las plantas, se deriva del AF 18:3 (ácido linolénico). Se
descubrió que el tratamiento con metil-JA de las plántulas de
Vicia sativa inducía la producción de ω-hidroxi AFs, que estaban
implicados en la formación de cutina (Pinot et al., 1998).
Además, los ω-hidroxi AFs podrían inducir la resistencia de la
planta contra la infección de patógenos al funcionar como
moléculas de señalización endógena; por ejemplo, podrían
desempeñar papeles críticos en la resistencia de la cebada
contra el hongo patógeno Erysiphe graminis f.sp. hordei
(Schweizer et al., 1996).
El gen RST1 (RESURRECCIÓN1) de Arabidopsis tiene una
función importante tanto en la biosíntesis de cutina y cera
como en la defensa de la planta. Las plantas mutantes rst1
mostraron resistencia a B. cinerea que se asoció con los niveles
de expresión regulados al alza de JA y del gen de defensa
relacionado PDF1.2. Sin embargo, las plantas mutantes rst1
mostraron niveles regulados a la baja de proteínas SA y PR,
como PR-1, que se correlacionaron con su susceptibilidad al
Ziv et al.
patógeno biotrófico Erysiphe cichoracearum (Mang et al.,
2009).
Las plantas mutantes del factor de transcripción SHN1 de
Arabidopsis mostraron composiciones defectuosas de la
cutícula de las hojas y una mayor susceptibilidad a B. cinerea.
Las plantas shn1-1D acumularon altos niveles de H 2O 2, y
regularon al alza un gran conjunto de genes asociados con la
senescencia, el estrés oxidativo y la defensa (Sela et al., 2013).
Por ejemplo, los genes asociados a ROS PROPEP3 (precursor del
péptido elicitor 3) y AOX1d (gen de la oxidasa alternativa)
fueron altamente regulados. Se había predicho que PROPEP3
era el amplificador de las vías ET/JA y SA, y la expresión de
AOX1d también estaba asociada a estas vías (Lin y Wu, 2004;
Huffaker y Ryan, 2007). La susceptibilidad a B. cinerea de las
plantas shn1-1D podría ser la aceleración excesiva de la
generación de ROSs, como el H 2O 2, lo que lleva a reacciones de
defensa incontroladas y excesivas, y la consiguiente sensibilidad
y muerte de la planta (Sela et al.,
2013).
Además, la aplicación exógena de ABA puede estimular
específicamente la formación de componentes cuticulares en
plantas de Arabidopsis, Lepidium sativum y tomate, y esto
ayudó a disminuir la pérdida de agua de la planta durante la
sequía (Kosma et al., 2009; Macková et al., 2013; Cui et al.,
2016; Martin et al., 2017). Además, un mutante sitiens (sit)
deficiente en ABA del tomate con niveles reducidos de ABA y
una mayor permeabilidad de la cutícula exhibió una mayor
resistencia contra B. cinerea. La resistencia a la enfermedad
relacionada se asoció no solo con cambios en la permeabilidad
de la cutícula, sino también con cambios en la composición de
la pared celular. Por ejemplo, después de la infección por el
patógeno, los niveles de metil-esterificación de la pectina y
varios oligosacáridos fueron mayores en las plantas mutantes
que en las de tipo salvaje (Curvers et al.,
2010).
Los mecanismos de interacción entre la cutícula y las vías
hormonales de la planta durante las interacciones de los
patógenos con los frutos han comenzado a ser dilucidados
recientemente. De hecho, tanto la señalización del ABA como
de la ET desempeñan un papel importante en la regulación de
la biosíntesis y la función de la cutícula del fruto (Alkan y Fortes,
2015; Leida et al., 2016; Wang et al., 2017).
Se desconocen en gran medida las posibilidades de que otras
vías hormonales se crucen con la biosíntesis de la cutícula y las
vías de señalización. Las interacciones entre las hormonas
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Funciones de la cutícula vegetal
vegetales y la cutícula de las plantas en relación con la
respuesta a las infecciones por patógenos deben investigarse
más a fondo.
CONCLUSIÓN Y PERSPECTIVAS
En conjunto, hemos resumido brevemente los recientes
avances en nuestro conocimiento de las múltiples funciones de
la cutícula vegetal durante las interacciones con diversos
patógenos. La investigación en campos relacionados ha
aportado pruebas de que la cutícula de las plantas desempeña
funciones críticas durante las interacciones planta-patógeno.
Sin embargo, aún estamos lejos de entender completamente
los mecanismos relevantes y de desarrollar estrategias
eficientes para utilizar la cutícula vegetal para la defensa de las
plantas. Además, los estudios de varios aspectos reforzarán
nuestra comprensión de los mecanismos relacionados, que
incluyen las funciones específicas de los diversos componentes
de la cutina y la cera como factores importantes y moléculas de
señalización que promueven la resistencia o la susceptibilidad;
la transmisión y la percepción de los factores y señales
relacionados; y la diafonía entre la pared celular de la cutícula y
las vías de señalización hormonal, etc. El estudio de todos estos
aspectos nos proporcionará conocimientos más detallados para
desarrollar enfoques de mejora genética y biotecnológica para
potenciar la función de la cutícula y mejorar así la salud y el
rendimiento de las plantas.
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
YX y CZ organizaron y redactaron todo el manuscrito, ZZ y YG
contribuyeron a parte de la redacción y a la mejora.
FINANCIACIÓN
Este proyecto fue apoyado por el Proyecto Hatch de
USDA-NIFA-OHO01392; el Centro de Investigación Agrícola de
Ohio y
(OARDC), subvención inicial OHOA1591 y OHOA1615; fondo
inicial de OARDC y del Estado de Ohio
Universidad a YX.
AGRADECIMIENTOS
Nos gustaría agradecer a Yonatan Ziv su ayuda con las cifras.
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Declaración de conflicto de intereses: Los autores declaran que la investigación

se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que
pudiera interpretarse como un potencial conflicto de intereses.

Derechos de autor © 2018 Ziv, Zhao, Gao y Xia. Este es un artículo de acceso
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