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Biofísica y fisiología de la regulación de la temperatura en las flores termogénicas

Artículo en Bioscience Reports - mayo de 2001
DOI: 10.1023/A:1013608627084 - Fuente: PubMed

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75564

1 autor:

Roger Seymour
Universidad de Adelaida
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Bioscience Reports, Vol. 21, No. 2, Abril 2001 ( 2001)

MINI REVISIÓN

Biofísica y fisiología de la regulación de la temperatura en las

flores termogénicas
Roger S. Seymour1
Recibido el 26 de octubre de 2000

Las flores o inflorescencias de ciertas plantas semilleras primitivas son capaces de regular su
temperatura durante la floración modulando la tasa de producción de calor para mantenerse
mucho más calientes que el entorno. Un gran descenso de la temperatura ambiente provoca un
menor descenso de la temperatura de la flor, lo que provoca un aumento de la tasa de producción
de calor por la participación inútil de las vías respiratorias del citocromo y de la oxidasa
alternativa. El resultado es que la tasa de producción de calor está inversamente relacionada con
la temperatura ambiente y la temperatura de la flor permanece alta y relativamente independiente
de la temperatura ambiente. Si bien se conoce mejor la biofísica del equilibrio térmico en las
flores enteras, se desconoce la regulación de las vías bioquímicas generadoras de calor.

PALABRAS CLAVE: Flores termogénicas; respiración; citocromo oxidasa; oxidasa

alternativa; mitocondrias vegetales; inhibición térmica; bioquímica vegetal.

INTRODUCCIÓN
Desde hace más de 200 años, los botánicos saben que las flores de algunas plantas se
calientan durante la secuencia de floración. Algunas especies, como Philodendron
selloum (Nagy et al., 1972) y Symplocarpus foetidus (Knutson, 1974), son tan
intensamente termogénicas que sus flores pueden calentarse hasta 35°C por encima de su
entorno. Se produce un autocalentamiento significativo en las flores, inflorescencias o
conos de algunas especies de varias familias de plantas semilleras primitivas, a saber, las
aroides, o lirios de arum (Araceae) (Meeuse y Raskin, 1988), el loto (Nelumbonaceae)
(Miyake, 1898; Schneider y Buchanan 1980) los nenúfares (Nymphaeaceae) (Prance y
Arias, 1975), las pipas de Holanda (Aristolochiaceae) (Raskin et al., 1987), palmeras
(Arecaceae y Cyclanthaceae) (Schroeder, 1978; Gottsberger, 1990; Listabarth, 1996)
chirimoyas (Annonaceae) (Gottsberger, 1990), magnolias (Magnoliales) (Thien et al.,
1999; Schultze-Motel, inédito) y cícadas (Cycadaceae) (Skubatz et al., 1993). Las
explicaciones para la producción de calor incluyen el aumento de la producción de olor
(Meeuse y Raskin, 1988), la protección contra la congelación (Knutson, 1979) y una
recompensa térmica para los insectos vectores de polen (Seymour y Schultze-Motel,
1997).
Muchas flores termogénicas producen calor a un ritmo variable y aparentemente
incontrolado, y sus temperaturas varían mucho durante la secuencia de floración. A
 224

de Biología Medioambiental, Universidad de Adelaida, Adelaida, SA 5005, Australia; E-mail:

1Departamento

roger.seymour@adelaide.edu.au
223
0144-8463010400-0223$19.500 2001 Plenum Publishing Corporation
Sin embargo, algunas especies ajustan la tasa de calentamiento en relación con la
temperatura ambiente, de manera que la temperatura de la flor se mantiene algo
independiente de la temperatura ambiente. Este fenómeno se conoce como regulación
fisiológica de la temperatura. La regulación de la temperatura se descubrió por primera
vez en el lirio arum P. selloum (Nagy et al., 1972) y posteriormente en la col de mofeta
oriental S. foetidus (Knutson, 1974), el loto sagrado Nelumbo nucifera (Seymour y
Schultze-Motel, 1996) y el lirio de dragón Dracunculus ûulgaris (Seymour y Schultze-
Motel, 1999). También puede darse en los lirios arum Sauromatum guttatum y
Xanthosoma robustum (Meeuse y Raskin, 1988). En todas estas especies se dan patrones
similares de la temperatura de la flor y de la tasa de producción de calor en respuesta a la
temperatura ambiente; a medida que la temperatura ambiente disminuye, la diferencia
entre la temperatura de la flor y la temperatura ambiente aumenta y la tasa de consumo
de oxígeno también (Fig. 1).
La regulación de la temperatura suele atribuirse a los animales endotérmicos, como
los mamíferos y las aves, aunque también se da en muchos insectos voladores. En los
animales, la regulación está mediada por una compleja interacción entre los receptores
térmicos del cuerpo, los centros integradores y reguladores del cerebro y los órganos
efectores que alteran el aislamiento del animal, aumentan la producción de calor o
invocan la pérdida de calor por evaporación. Es fascinante que la regulación de la
temperatura pueda ser tan eficaz en algunas flores que carecen de estos mecanismos. La
regulación en las flores se produce principalmente mediante la modulación de la tasa de
producción de calor, y el control aparentemente se produce a nivel celular. Esta revisión
explora el fenómeno en las flores termorreguladoras, presenta un modelo biofísico para el
equilibrio térmico, compara la precisión de la regulación y propone posibles mecanismos
bioquímicos de control de la temperatura.

REQUISITOS DE UN SISTEMA TERMORREGULADOR

Un sistema de termorregulación requiere un mecanismo que controle las tasas de
flujo de calor. A medida que la temperatura ambiente disminuye, la tasa de pérdida de
calor aumenta debido a la creciente diferencia de temperatura entre la flor y el entorno.
Esto hace que la temperatura de la flor disminuya un poco, lo que en última instancia
debe ser el estímulo para aumentar la producción de calor. Sin embargo, en la mayoría de
los sistemas bioquímicos, un descenso de la temperatura provoca una disminución de la
tasa metabólica. Por lo tanto, es evidente que en las flores termorreguladoras debe ocurrir
lo contrario: la tasa de producción de calor debe aumentar a medida que la temperatura
de la flor disminuye. La primera evidencia de la dependencia inversa de la temperatura
apareció en las mediciones de la temperatura del espádice y el consumo de oxígeno en P.
selloum (Nagy et al., 1972). Cuando se cortaron espádices enteros y se incubaron a
temperaturas ambientales seleccionadas entre 4-39°C en el laboratorio, la temperatura
máxima del espádice varió entre 39-44°C y el consumo de oxígeno disminuyó a
temperaturas más altas del flósculo (Fig. 2).
La inhibición térmica de la respiración debido a la desnaturalización de los sistemas
enzimáticos no es inusual a altas temperaturas de los tejidos en muchos organismos, pero
en el caso de las flores termorreguladoras, la inhibición es reversible y la
Regulación de la temperatura en las flores termogénicas 225
desnaturalización de las enzimas parece poco probable. La reversibilidad puede
demostrarse en P. selloum cortando los floretes masculinos estériles del espádice y
midiendo el consumo de oxígeno directamente a temperaturas de floretes de prueba entre
39-44°C (Seymour et al., 1983). El consumo de oxígeno es elevado a 39°C, disminuye a
44°C y se recupera prácticamente por completo cuando la temperatura de los floretes es

Fig. 1. Efecto de la temperatura ambiental sobre las tasas medias de consumo de oxígeno y la
temperatura de la flor en el loto sagrado Nelumbo nucifera durante el período termorregulador de 2 a 4
días en un estanque exterior (Seymour y Schultze-Motel, 1998). Obsérvese que la tasa de consumo de
oxígeno, indicativa de la tasa de producción de calor, aumenta linealmente a medida que disminuye la
temperatura ambiente. Mientras tanto, la temperatura de la flor se mantiene entre unos 30 y 36°C. El
enfriamiento por evaporación es suficiente para reducir la temperatura de la flor varios grados por
debajo de las altas temperaturas ambientales en el sol. La línea discontinua es isotérmica.

a 39°C. Significativamente, las respuestas al cambio de temperatura no son inmediatas;

el tiempo de recuperación es de 20 minutos después de la exposición a 44°C, y más largo
a temperaturas más altas. Las mediciones de P. selloum adolecen del hecho de que las
espadillas o los floretes cortados se desencadenan en un único e intenso episodio de
termogénesis que dura sólo 1 a 2 horas y la tasa de producción de calor nunca se
 226
estabiliza. Por lo tanto, no es posible examinar los efectos de la temperatura de los
ramilletes en la producción de calor a lo largo de una amplia gama de temperaturas o
durante períodos de tiempo más largos.

Fig. 2. Efecto de la temperatura de los floretes en la tasa de consumo de

oxígeno de los floretes masculinos estériles aislados de Philodendron
selloum durante la termogénesis máxima (Seymour et al., 1983).
Obsérvese la fuerte e inversa disminución de la respiración a temperaturas
superiores a 37°C. Se indican las medias y los intervalos de confianza del
95%.

En contraste con la termogénesis de corta duración en las inflorescencias cortadas de

P. selloum, las de otro lirio arum, S. foetidus (col de mofeta oriental), permanecen
termogénicas durante una semana o más, y bajo temperaturas ambientales ampliamente
fluctuantes en el campo (Knutson, 1974). Trabajos recientes en Canadá muestran las
respuestas térmicas y respiratorias de la inflorescencia a los cambios de temperatura
ambiental entre -12 y 24°C (Seymour y Blaylock, 1999). A temperaturas ambientales
entre aproximadamente 3- 24°C, la temperatura del espádice varía entre 16-26°C
aumentando la producción de calor a medida que la temperatura ambiental disminuye. La
relación inversa entre la tasa respiratoria y la temperatura del espádice por encima de los
16°C se muestra claramente en las mediciones del consumo de oxígeno durante varios
días en el campo bajo una temperatura ambiente que fluctúa naturalmente (Fig. 3).

CAMBIO ENTRE ESTADOS TERMORREGULADORES Y NO

TERMORREGULADORES
Las inflorescencias de S. foetidus se termorregulan a temperaturas ambientales
superiores a unos 3°C cuando la temperatura del espádice es superior a 16°C (Fig. 3). Sin
embargo, cuando la temperatura ambiental cae por debajo de unos 3°C, la temperatura
del espádice disminuye por debajo de los 16°C y la respiración comienza a disminuir.
Con una tasa de calentamiento más baja, la temperatura del espádice desciende,
Regulación de la temperatura en las flores termogénicas 227
disminuyendo aún más la respiración. El resultado es que la temperatura del espádice
disminuye rápidamente hasta aproximadamente 0°C. Al aumentar la temperatura
ambiente, el espádice puede

Fig. 3. Tasa de consumo de oxígeno en las inflorescencias de

Symplocarpus foetidus en relación con la temperatura del espádice. Los
datos se tomaron a intervalos de 24 minutos durante un periodo de 5 días
en el que el espádice cambió entre estados cálidos y fríos (Seymour y
Blaylock, 1999). La temperatura de cambio del espádice es de unos 16°C.

reanudar niveles más altos de producción de calor, pasando al estado regulado por
encima de los 16°C. El resultado es que la inflorescencia cambia entre los estados cálido
y frío si la temperatura ambiente varía por encima y por debajo de aproximadamente
3°C. La tasa de producción de calor es máxima a una temperatura del espádice de 16°C,
y disminuye rápidamente a temperaturas más bajas; por lo tanto, esta temperatura se
conoce como ''temperatura de cambio''. La distribución de los datos de la relación entre
la tasa respiratoria y la temperatura del espádice de S. foetidus (Fig. 3) muestra la
temperatura de cambio y revela que la inflorescencia tiende a ser más cálida que 16°C o
más fría que 6°C, con pocos puntos intermedios. Esta distribución bimodal también se
observa en las mediciones puntuales de la temperatura del espádice realizadas al azar en
el campo. En un estudio realizado cuando las temperaturas ambientales estaban cerca del
punto de congelación, un grupo de plantas tenía una media de 3,8°C mientras que el otro
grupo tenía una media de 17,0°C (Seymour y Blaylock, 1999).

MODELO BIOFÍSICO DE TERMORREGULACIÓN Y

TEMPERATURA DE CONMUTACIÓN
La temperatura de un objeto depende de factores que afectan a las tasas de flujo de
calor hacia o desde él. En los sistemas biológicos, el calor se produce mediante
reacciones bioquímicas catabólicas. El calor puede ganarse o perderse por radiación,
convección, conducción y el calor latente de evaporación-condensación. Cualquier
objeto alcanzará pasivamente una determinada temperatura cuando estas vías estén
equilibradas. Si el objeto es completamente pasivo, alcanzará una temperatura
determinada por su entorno térmico, es decir, una temperatura determinada por los
efectos integrados de la radiación, la convección, la conducción, la evaporación y el
 228
metabolismo. Estos factores interactúan de una manera compleja que puede aproximarse
o modelarse con principios biofísicos (Nobel, 1999).
La distribución bimodal de las temperaturas del espádice de S. foetidus es el
resultado de las relaciones biofísicas entre las tasas de producción de calor, las tasas de
pérdida de calor, la temperatura del espádice y la temperatura ambiente, que revelan
equilibrios de temperatura estables a temperaturas altas o bajas. Estos equilibrios se
muestran mediante intersecciones entre las curvas de producción y pérdida de calor
derivadas de los datos de campo (Fig. 4). Las intersecciones son estables, porque la
pendiente de la relación para la producción de calor es menor que la de la pérdida de
calor. Por lo tanto, las temperaturas del espádice por debajo de la intersección hacen que
la producción de calor supere la pérdida de calor, mientras que las temperaturas por
encima de ella hacen que la pérdida de calor supere la producción. En ambos casos, el
desequilibrio se resuelve cuando la temperatura del espádice se acerca a la intersección.
La relación inversa entre la temperatura del espádice y la producción de calor por encima
del punto de conmutación de unos 16°C define la región de regulación de la temperatura
cálida en S. foetidus (Fig. 3).
El equilibrio entre la producción y la pérdida de calor se ve afectado no sólo por la
temperatura ambiente, sino también por las características de la inflorescencia. Las
espádices más grandes son más capaces de producir calor y retenerlo debido a la relación
entre la superficie (que determina en parte la tasa de pérdida de calor) y el volumen (que
determina en parte la tasa de producción de calor). Este efecto es evidente en los estudios
de S. foetidus que incluyen inflorescencias de diferentes tamaños. El tamaño de los
espádices en una población era de unos 2 g y eran incapaces de mantenerse calientes a
temperaturas ambientales inferiores a unos 3°C (Seymour y Blaylock, 1999), mientras
que los de otra población tenían una media de 4,5 g y se mantenían calientes a
temperaturas ambientales de hasta -14°C (Knutson, 1974). En estos casos, el

Fig. 4. Modelo biofísico de producción y pérdida de calor en Symplocarpus

foetidus, basado en datos de consumo de oxígeno y conductancia térmica de
inflorescencias en el campo (Seymour y Blaylock, 1999). La función
polinómica sigmoide para la producción de calor se superpone a las curvas
de pérdida de calor en relación con la temperatura del espádice. Las curvas
de pérdida de calor cambian de posición, dependiendo de la temperatura
ambiental. Las temperaturas estables del espádice se producen en las
Regulación de la temperatura en las flores termogénicas 229
intersecciones de las curvas y sus posiciones dependen de la temperatura
ambiental.
Las temperaturas de conmutación de las espadices se mantuvieron cerca de los 16°C,
pero las tasas más altas de producción de calor en las espadices más grandes les
permitieron permanecer por encima de esta temperatura a temperaturas ambientales más
bajas. La mayoría de las espádices grandes (> 100 g) de P. selloum pueden calentarse
hasta unos 40°C a temperaturas del aire cercanas al punto de congelación, pero las
espádices más pequeñas no logran calentarse a 4°C (Nagy et al., 1972). En este caso, la
temperatura de conmutación del espádice es de unos 37°C.

PRECISIÓN DE LA TERMORREGULACIÓN
Las temperaturas alcanzadas por las flores termorreguladas dependen en cierta
medida de la temperatura ambiente. Al aumentar la temperatura ambiente, la temperatura
de las flores aumenta. La pendiente de esta relación lineal es una medida de la precisión
(a veces llamada ''ganancia'') de la regulación de la temperatura. La independencia
perfecta de la temperatura de las flores con respecto a la temperatura ambiente produciría
una pendiente de cero, y la dependencia completa produce una pendiente de 1,0. La
independencia perfecta no es posible, porque los cambios en la tasa de producción de
calor dependen, en última instancia, de la temperatura de la flor, que debe descender para
provocar un aumento de la tasa de calentamiento. La comparación de las cuatro especies
de plantas termorreguladoras revela diferencias significativas en la precisión de la
temperatura regulada (Fig. 5). Las especies termorreguladoras más precisas son el loto N.
nucifera, con una pendiente de 0,17 (Seymour y Schultze-Motel, 1998) y P. selloum con
una pendiente de 0,18 durante la fase de calentamiento máximo (Nagy et al., 1972). En
otro estudio de P. selloum, la regulación fue precisa (0,19) en la fase de pico de
calentamiento en la primera tarde de floración, pero fue menos precisa (0,52) en la fase
de meseta que se produce

Fig. 5. Relaciones entre las temperaturas de las flores y el entorno en cuatro

especies de plantas termorreguladoras. Las pendientes de las líneas indican la
precisión de la termorregulación. Una línea horizontal (pendienteG0)
indicaría una regulación de la temperatura idealmente perfecta, mientras que
la línea de igual temperatura (pendienteG1) indica que no hay regulación. Las
fuentes de los datos se indican en el texto.
230
durante las siguientes 12 horas (Seymour, 1999). Una regulación menos precisa se da en
S. foetidus con pendientes de 0,29 en las inflorescencias grandes (Knutson, 1974) y de
0,51 en las pequeñas (Seymour y Blaylock 1999). Del mismo modo, la pendiente es de
0,59 en D. ûulgaris (Seymour y Schultze-Motel, 1999). Curiosamente, de los datos
disponibles se desprende que las flores que se regulan a temperaturas más altas son más
precisas (Fig. 5). Aunque podría pensarse que una mayor precisión es posible en flores
mejor aisladas o de mayor tamaño, las inflorescencias de P. selloum muestran una mayor
precisión durante el primer episodio de pico de calor que en la etapa de meseta más larga
(Fig. 5). La precisión de la termorregulación debería reflejar la pendiente de la relación
entre la tasa de respiración y la temperatura de la flor por encima de la temperatura de
conmutación. Cuanto más pronunciada sea la inhibición de la respiración a altas
temperaturas, mayor será la precisión de la termorregulación.

REGULADO VS. PRODUCCIÓN DE CALOR NO REGULADA

La alta variabilidad en la precisión de la regulación de la temperatura en las cuatro
especies estudiadas hasta ahora en detalle refleja una variabilidad mucho mayor en la
intensidad y precisión de todas las flores termógenas. Está claro que la producción de
calor no está regulada en los conos de las cícadas, las inflorescencias de varias especies
de lirio arum y las flores de los nenúfares y las magnolias (Seymour y Schultze-Motel,
inédito). En estos casos, el papel de la producción de calor puede ser una mejora de la
producción de olor, como se suele racionalizar, o un subproducto del crecimiento del
tejido.
La inflorescencia de D. ûulgaris, sin embargo, revela que puede haber tejidos
reguladores y no reguladores en la misma planta (Seymour y Schultze-Motel, 1999). En
esta especie, el espádice se divide en dos partes, el espádice propiamente dicho y el
apéndice. El espádice está rodeado por sus flósculos masculinos y femeninos en una
cámara floral que está encerrada en un bulbo derivado de la parte inferior de la espata
(Fig. 6). El gran apéndice es una extensión del espádice que sobresale de la cámara floral
y se extiende en el aire por encima de la parte abierta de la espata (Fig. 6). Esta
inflorescencia muestra un patrón de calentamiento que sigue, de manera significativa, los
períodos secuenciales de (1) atracción de insectos voladores, (2) receptividad de los
floretes femeninos (3) atrapamiento de insectos, (4) liberación de polen de los floretes
masculinos y (5) liberación de insectos. Los floretes de la cámara floral se calientan
débilmente en la primera noche de apertura de la espata, pero esto no parece tener
importancia. Este pequeño calentamiento disminuye al día siguiente y es sustituido por
una potente producción de calor por parte del apéndice, que alcanza su punto máximo a
mitad del día y disminuye al atardecer. El apéndice produce un potente olor a carne
podrida y atrae a escarabajos y moscas voladoras. Los escarabajos se posan en la espata
de color hígado y caen en la cámara floral, donde polinizan los floretes femeninos
receptivos. Las paredes resbaladizas de la cámara floral los atrapan hasta 22 horas,
incluida la segunda noche. Durante esta noche, desde el atardecer hasta la mañana
siguiente, la cámara floral vuelve a calentarse, pero esta vez es más potente y
termorregulador. El calentamiento disminuye a la mañana siguiente, cuando el polen se
desprende de los escarabajos atrapados, que son liberados de la cámara floral. Durante el
periodo de atracción de los insectos, el apéndice produce una gran cantidad de calor y
olor, pero no regula su temperatura, como muestra la relación directa entre el consumo de
oxígeno y la temperatura ambiente (Fig. 6). En cambio, durante el periodo de
atrapamiento de los insectos en el
Regulación de la temperatura en las flores termogénicas 231

Fig. 6. Tasa de respiración y temperaturas en la inflorescencia de

Dracunculus ûulgaris durante su serie trifásica de termogénesis: cámara
floral (1ª noche), apéndice (día), cámara floral (2ª noche). La tasa de
consumo de oxígeno indica la tasa de producción de calor en el apéndice y la
cámara floral. La similitud entre la temperatura del apéndice y la del
ambiente y la disminución del consumo de oxígeno a una temperatura
ambiente más baja muestran que el apéndice produce un calor importante
pero no se termorregula ni se calienta de forma apreciable. La elevación de
la temperatura de la cámara floral y la relación inversa entre el consumo de
oxígeno y la temperatura ambiente demuestran la termorregulación de los
floretes, especialmente durante la segunda noche, cuando los insectos
quedan atrapados en la cámara. Se indican las medias y los intervalos de
confianza del 95% para intervalos de temperatura de 2°C; la línea de puntos
es isotérmica. Los datos proceden de Seymour y Schultz-Motel (Seymour y
Schultze-Motel, 1999).
La segunda noche, la cámara floral se regula a unos 18°C y la tasa de producción de calor
de los floretes está inversamente relacionada con la temperatura ambiente (Fig. 6). Está
claro que la regulación de la temperatura no está asociada a la producción de olor, sino al
232
atrapamiento de los insectos. D. ûulgaris demuestra, por tanto, que la termorregulación es
específica de ciertas partes de la planta y no siempre está asociada a todos los tejidos
termogénicos. Esta especie también demuestra que las mediciones de las temperaturas
florales son malas indicaciones de la tasa de producción de calor. En este caso, la mayor
parte del calor generado por la inflorescencia procede del apéndice y relativamente poco
del espádice. Casi todo el calor del apéndice se pierde por evaporación, por lo que la
temperatura del apéndice no aumenta (Fig. 6).

BASES BIOQUÍMICAS DE LA REGULACIÓN DE LA TEMPERATURA

El patrón de regulación de la temperatura es el mismo en las cuatro especies que han
sido bien estudiadas; hay un pequeño cambio en la temperatura de la flor en un amplio
rango de temperatura ambiente (Fig. 5). Es evidente que la tasa de producción de calor
depende inversamente de la temperatura de la flor dentro de su rango de
termorregulación por una inactivación térmica reversible de la respiración a temperaturas
más altas de la flor.
La regulación de la temperatura en estas flores ocurre en las células y puede estar
funcionalmente ligada a la vía respiratoria alternativa (insensible al cianuro), que se
ramifica desde la vía del citocromo a nivel de la ubiquinona hasta una oxidasa alternativa
(AOX) en las membranas internas de las mitocondrias (Elthon y McIntosh, 1986, 1987;
Elthon et al., 1989). De este modo, la vía evita los sitios de conservación de energía de la
vía basada en el citocromo, no se genera un gradiente electroquímico de protones a través
de la membrana y la energía química del sustrato respiratorio se disipa en forma de calor.
La vía alternativa parece estar presente en todas las plantas, aunque en niveles variables
(Siedow y Berthold, 1986), pero es particularmente activa en Nelumbo (Skubatz et al.,
1990) y en varios lirios arum (Meeuse y Raskin, 1988). En Arum maculatum, por
ejemplo, casi todo el consumo respiratorio de oxígeno es ûia la AOX (Moore y Siedow,
1991). Las mediciones de la producción de calor y el consumo de oxígeno en los floretes
masculinos estériles de P. selloum muestran que toda la energía derivada de la
respiración se pierde como calor, y no hay energía aparente conservada en la síntesis
(Seymour et al., 1983).
Se sabe que la vía alternativa es térmicamente lábil. Por ejemplo, la respiración de
las mitocondrias aisladas del lirio de Arum disminuye bruscamente a temperaturas
superiores a 40°C (Chauveau et al., 1978), lo que puede explicar la inhibición térmica
reversible de la respiración que es responsable de la regulación de la temperatura.
Además, la inhibición térmica no tiene por qué ser un fenómeno exclusivo de las altas
temperaturas. La inhibición aparentemente ocurre a temperaturas superiores a unos 16°C
en la col de mofeta S. foetidus (Seymour y Blaylock, 1999) y a 18°C en el lirio de dragón
D. ûulgaris (Seymour y Schultze-Motel, 1999).
Una característica común a todas las flores termorreguladoras que proporciona una
pista sobre el mecanismo de regulación es una pronunciada latencia (lapso de tiempo)
entre el cambio de temperatura y el ajuste regulador. Por ejemplo, N. nucifera necesita
unas 2-3 horas para aumentar su producción de calor en respuesta a la disminución de la
temperatura ambiente al final del día, y un tiempo similar para disminuir la producción
de calor en el
Regulación de la temperatura en las flores termogénicas 233

Fig. 7. Relación entre la frecuencia respiratoria y la temperatura del

receptáculo productor de calor en flores de Nelumbo nucifera en un estanque
exterior (Seymour y Schultze-Motel 1998). Los datos de 18 flores se han
promediado a intervalos de una hora a lo largo del ciclo de 24 horas, como
se indica en los tiempos adyacentes a algunos símbolos. Se presentan las
medias y los intervalos de confianza del 95%.

por la mañana (Fig. 7). Cuando las Nelumbo con camisa de agua son expuestas
artificialmente a cambios bruscos de temperatura ambiente, muestran una respuesta en
dos fases (Seymour et al., 1998). El aire frío provoca un enfriamiento inmediato de la
flor y una fuerte caída del consumo de oxígeno (un efecto de acción de masas), seguido
de un lento aumento regulador del consumo de oxígeno y del recalentamiento; el aire
caliente produce los efectos contrarios. Una latencia similar aparece en P. selloum
(Seymour et al., 1983) y S. foetidus (Knutson, 1979) tras el cambio de temperatura. Es
probable que la inhibición térmica de las enzimas individuales o los cambios en la
actividad enzimática debidos a las alteraciones en la estructura y fluidez de la membrana
se produzcan inmediatamente con el cambio de temperatura (Steponkus, 1981). Por otro
lado, la latencia de la respuesta de 2-3 horas puede indicar la participación de
reguladores metabólicos intermedios que actúan sobre las enzimas limitadoras de la tasa,
posiblemente la AOX, implicadas en la producción de calor. Esta latencia de respuesta
puede estar asociada a cambios lentos en las concentraciones de las sustancias
reguladoras. Se sabe, por ejemplo, que los ácidos orgánicos como el ácido pirúvico
activan la vía alternativa en las mitocondrias de varias especies de plantas, incluyendo
los lirios arum termogénicos (Day et al., 1995). También se sabe que la exposición al
frío durante 8 horas activa la respiración en una variedad de especies de plantas sensibles
al frío (Moynihan et al., 1995). Alternativamente, es posible que la regulación se
produzca por la síntesis de proteínas. Vanlerberghe y McIntosh (1992) informaron de un
aumento de la actividad de AOX en células de tabaco después de la transferencia de
30°C a 18°C debido a la síntesis de noûo de la proteína.
Recientemente se han llevado a cabo investigaciones sobre el control bioquímico de
las respuestas termorreguladoras con el tejido del receptáculo termogénico de N.
nucifera (Beardall, Seymour y Baldwin, sin publicar). Se compararon las capacidades
respiratorias de las vías alternativas y del citocromo en tejidos obtenidos en dos
momentos del día en los que la respiración era alta o baja. En la fresca mañana, la
 234
temperatura de la flor era de unos 30°C y la termogénesis era alta; en la cálida tarde, la
flor estaba a unos 36°C y la termogénesis era baja (Fig. 7). Los tapones de tejido se
incubaron a 30°C o 36°C en presencia de cianuro (para bloquear la vía del citocromo) o
de galato de propilo (para bloquear la vía alternativa) o de ambos. Las tasas de consumo
de oxígeno durante estos tratamientos indicaron las capacidades relativas de las dos vías,
pero no las actividades reales en el tejido no tratado. Sin embargo, por la mañana, la
capacidad de la vía alternativa era alta y se inhibía notablemente cuando se exponía a
36°C. Por la tarde, la vía alternativa era menor a 30°C y menos sensible a la exposición a
36°C. La capacidad de la vía alternativa fue muy baja en los brotes no termogénicos, se
multiplicó por tres en las etapas de termorregulación y volvió a disminuir en las flores
más viejas que no tienen capacidad de termorregulación. Por el contrario, la capacidad de
la vía del citocromo parecía disminuir durante la fase termorreguladora. Estos resultados
sugieren que la regulación de la temperatura involucra a la vía alternativa en una medida
significativa, pero se requiere más trabajo para medir las actividades de ambas vías en
condiciones naturales y para determinar el mecanismo de regulación de la actividad.

CONCLUSIÓN
No cabe duda de que el fenómeno de la regulación de la temperatura en las flores
parece extraño y son pocos los que investigan en este ámbito. Al parecer, sólo mi
laboratorio está buscando activamente una explicación bioquímica para ello. Parte de la
razón puede ser que hasta ahora se han descubierto muy pocas plantas termorreguladoras
y se consideran meras curiosidades. Sin embargo, el fenómeno puede haber sido mucho
más común durante la historia temprana de las plantas de semilla que en la actualidad.
Las radiaciones simultáneas de las plantas con semilla y los escarabajos a finales del
Mesozoico sugieren que las flores termorreguladoras pueden haber proporcionado
comúnmente refugios cálidos para los escarabajos endotérmicos y voladores (Seymour y
Schultze-Motel, 1997). La aplicación directa de calor y la estabilidad de la temperatura
pueden haber sido una recompensa energética que puede haber sido tan importante para
la biología de la polinización entonces como lo son hoy las recompensas de néctar y
polen. Aparte de las implicaciones ecológicas y evolutivas de los estudios sobre las flores
termorreguladoras, el fenómeno puede tener una aplicación más amplia para los sistemas
de control respiratorio de las plantas (e incluso de los animales). Por ejemplo, la
inhibición de la producción de calor a altas temperaturas de los tejidos puede influir en la
respiración de los tejidos vegetales calentados por el sol, o puede estar asociada a la
limitación de la temperatura corporal en los seres humanos durante la fiebre.

AGRADECIMIENTOS
Agradezco la invitación del profesor Leopoldo de Meis para escribir esta reseña y a
los doctores John Beardall, John Baldwin y Paul Schultze-Motel por el material no
publicado.
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