17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…
Página 1
Revista de helmintología
cambridge.org/jhl
Trabajo de investigación
Citar este artículo: Binkienė R, Miliūtė A,
Stunžėnas V.Los datos moleculares confirman la
posición taxonómica de Hymenolepis erinacei
(Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y huésped
conmutación, con notas sobre cestodos de
Erizos paleárticos (Erinaceidae). diario
de Helmintología https://doi.org/10.1017/
S0022149X18000056
Recibido: 19 de octubre de 2017
Aceptado: 2 de enero de 2018
Autor para correspondencia:
R. Binkienė, Fax: +370 5 2729352, Correo electrónico:
zrasa@ekoi.lt
© Cambridge University Press 2018
https://translate.googleusercontent.com/translate_f
Los datos moleculares confirman la posición taxonómica
de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea:
Hymenolepididae) y cambio de host, con
notas sobre cestodos de erizos paleárticos
(Erinaceidae)
R. Binkienė 1 , A. Miliūtė 2 y V. Stunžėnas 1
1 Centro de Investigación de la Naturaleza, Akademijos 2, LT-08412 Vilnius, Lituania y 2 Universidad de Vilnius, Saulėtekio al. 7,
LT-10257 Vilnius, Lituania
Resumen
El cestodo Hymenolepis erinacei se considera un parásito ampliamente distribuido en Europa.
erizos del género Erinaceus , aunque la posición taxonómica de este himenolépido
ha sido debatido durante un período de tiempo considerable. Presentamos los primeros datos moleculares para
este cestodo, incluidas las secuencias parciales de ADN del ribosofito mitocondrial 16S y nuclear 28S
genes mal. El análisis filogenético molecular agrupa a H. erinacei en un clado junto con
representantes del género Hymenolepis de roedores. Rasgos morfológicos característicos,
incluyendo el embrióforo ovalado sin filamentos y forma de los ganchos embrionarios de H.
erinacei se describen. Las características de estos huevos de cestodo se proponen como base para
detección de infecciones parasitarias en poblaciones de pequeños mamíferos. El presente estudio explora
relaciones filogenéticas dentro del género Hymenolepis y el cambio de hospedador relacionado con
H. erinacei. Los casos de cambio de hospedador en otros géneros de la familia Hymenolepididae son
revisado. Una breve revisión crítica de los cestodos que parasitan a los erizos en el Paleártico es
presentado.
Introducción
Descrito originalmente en Europa a fines del siglo XVIII como uno de los primeros téstodos reconocidos,
Taenia erinacei Gmelin, 1791 recibió su nombre del género de mamíferos Erinaceus (erizos)
(Gmelin, 1791 ). Otros estudios revelaron que la morfología de T. erinacei correspondía a
cestodos atribuidos a Hymenolepis y se propuso una transferencia a este género (Janicki, 1906 ;
Baer, 1932 ). Sin embargo, a pesar de la descripción de Hymenolepis erinacei correspondiente a la
género Hymenolepis , Lopez-Neyra (1942) transfirieron H. erinacei al género Dicranotaenia
Railliet, 1892. Más tarde, sin embargo, el concepto de Hymenolepis se refinó aún más (Skrjabin
Y Matevosyan, 1948) y este estudio confirmó nuevamente la posición de D. erinacei dentro
Hymenolepis .
Basado en la morfología de la etapa de larvoquiste y estróbilos del adulto, Spassky (1954 )
relegó H. erinacei al género Rodentolepis Spassky, 1954. Genov ( 1984 ) notó que ces-
todes de erizos poseían un rostelo desarmado tanto en adultos como en cisticercoides, y
remitió R. erinacei nuevamente a Hymenolepis . Irzhavsky y Ketenchiev ( 2011 ) excluyeron H. erinacei
de Hymenolepis y erigió un nuevo género Erinaceolepis Gulyaev & Irzhavsky, 2011, basado en
sus observaciones de que el útero de H. erinacei no es una red irregular, aunque
Czaplinski y Vaucher (1994) lo reconoció como una de las características del género Hymenolepis .
En la revisión morfológica más reciente del género, la especie cestodo de erizos
fue confirmado como un congénere dentro de Hymenolepis entre un conjunto más grande de especies
(Makarikov y Tkach, 2013).
El presente estudio explora la posición sistemática de H. erinacei basada en métodos moleculares
secuencias y análisis filogenético. Además, proporcionamos una comparación de morfológicos
personajes, analizando su congruencia con la filogenia molecular del grupo, y examinando
En el papel de la colonización del hospedador en la diversificación en varios géneros de Hymenolepididae.
Materiales y métodos
Recolectamos erizos muertos en la carretera ( Erinaceus roumanicus Barrett-Hamilton) en el sur de
este de Lituania ( cuadro 1 ). Se examinaron veintiséis erizos durante el período comprendido entre
De marzo a septiembre de 2013-2016. Los erizos se disecaron cerca del momento de la recolección.
Los cestodos se conservaron en etanol al 70%, teñidos con hematoxilina de Ehrlich, diferenciados en
1/8
17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…
Etanol al 70% con ácido clorhídrico, aclarado en aceite de clavo y montado en bálsamo de Canadá.

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

Página 2
2 R. Binkienė y col .

Cuadro 1. Erinaceus roumanicus : fechas de colecciones, lugares y coordenadas El protocolo de amplificación con nuevos cebadores fue el siguiente:
(WGS).
Desnaturalización de 3 min a 96 ° C; 38 ciclos de 40 sa 94 ° C, 40 sa
No. Fecha Lugar Coordenadas 43 ° C, 1 min 17 sa 72 ° C; y extensión final de 10 min a 72 ° C.
Los productos de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) se purificaron y
1 08.03.2013 Šalčininkai dist. 54.310813, 24.966447 secuenciados en ambas direcciones en BaseClear BV (Leiden, The
2 03.07.2014 Vilna 54.724381, 25.269527
Países Bajos) utilizando cebadores de PCR. Las secuencias contiguas fueron
ensamblado con el software Sequencher 4.7 (Gene Codes
3 23.04.2015 Alytus 54.400621, 24.049204
Corporation, Ann Arbor, Michigan, EE. UU.).
4 25.04.2015 Alytus 54.379081, 24.064271 Secuencias adicionales de ADNr 28S que representan géneros y
5 25.04.2015 Vilnius dist. 54.774325, 25.193879
especies entre los Hymenolepididae se descargaron de
GenBank e incluido en comparaciones de secuencia por pares y
6 28.04.2015 Vilna 54.72431, 25.269566
análisis filogenéticos: HM138521 Hymenolepis weldensis Grei-
7 10.07.2015 Alytus 54.39124, 24.056278 man & Schmidt, 1988; HM138523 y HM138525 Hymenolepis
8 10.07.2015 Vilna 54.69918, 25.241608
spp .; AF286917, AY157181, HM138522 y LC064143 Hymeno-
lepis diminuta (Rudolphi, 1819); KT148845 y HM138527
9 01.08.2015 Varėna dist. 54.243217, 24.555375
Hymenolepis hibernia Montgomery, Montgomery y Dunn,
10 13.09.2015 Vilnius dist. 54.575642, 25.053232 1987; GU166233 Rodentolepis asymmetrica (Janicki, 1904);
11 09.04.2016 Vilna 54.702848, 25.265055
GU166254 Vigisolepis spinulosa (Cholodkowsky, 1906);
GU166248 y GU166249 Neoskrjabinolepis schaldybini Spassky,
12 09.04.2016 Alytus dist. 54.546599, 24.160185 1947; GU166250 Lineolepis scutigera (Dujardin, 1845); KC789835
13 09.04.2016 Vilnius dist. 54.581456, 25.061031 Staphylocystoides gulyaevi Greiman, Tkach y Cook, 2013;
KC789836 Staphylocystoides parvissima (Voge, 1953);
14 09.04.2016 Daugai 54.367135, 24.341742
GU166225 y GU166226 Arostrilepis sp .; GU166259 y
15 17.04.2016 Alytus dist. 54.532953, 24.151305 GU166260 Soricinia infirma (Zarnowski, 1955); GU166269 y
dieciséis 18.04.2016 Trakai dist. 54.595316, 25.074764 GU166271 Pseudobotrialepis globosoides (Soltys, 1954);
LC064145 y LM405059 Rodentolepis nana (von Siebold,
17 23.04.2016 Varėna dist. 54.350869, 24.558878
1852); GU166268 Rodentolepis fraterna (Stiles, 1906);
18 25.04.2016 Vilna 54.577673, 25.055694 GU166244 Rodentolepis sp .; AF286918, GU166267, GU166278
19 25.04.2016 Vilnius dist. 54.577673, 25.055694 y LC064144 microstoma de Rodentolepis (Dujardin, 1854);
GU969051 Vampirolepis sp .; GU166277 Hymenolepididae sp .;
20 25.04.2016 Prienai dist. 54.57527, 24.169177
GU166236 y GU166265 Rodentolepis straminea (Goeze,
21 30.04.2016 Alytus 54.399738, 24.054602 1782); JQ260805 Staphylocystis brusatae (Vaucher, 1971);
22 02.05.2016 Varėna dist. 54.260164, 24.54009 GU166274 y GU969049 Staphylocystis furcata (Stieda, 1862);
KF257896 Staphylocystis schilleri (Rausch y Kuns, 1950);
23 03.05.2016 Alytus dist. 54.50026, 24.134315
AF286919 Wardoides nyrocae (Yamaguti, 1935); y como grupo externo
24 03.05.2016 Alytus dist. 54.536972, 24.153847 taxa - AF286914 Raillietina australis (Krabbe, 1869). En el
25 03.05.2016 Alytus dist. 54.530748, 24.150541 Base de datos GenBank, la secuencia de H. diminuta (número de acceso.
AP017664) era una única secuencia del gen de rDNA 16S que representaba
26 06.05.2016 Vilna 54.738491, 25.344302
el género. Además, las secuencias de ADNr 16S disponibles de
dist., distrito.
Las especies de Hymenolepididae se descargaron de GenBank y
incluido en los análisis filogenéticos: AP017664 H. diminuta ,
AP017665 R. microstoma , KT951722 R. nana , KF257885–
Portaobjetos montados de forma permanente de muestras utilizadas para morfología KF257887 Staphylocystis sp., KF257888 S. schilleri , KF257889 S.
Los estudios fueron depositados en el Instituto de Ecología, Naturaleza furcata y EU665473 Raillietina australis como taxones externos. Para
Research Center, Vilnius, Lituania (números de acceso EKOI los análisis filogenéticos, las secuencias se alinearon utilizando
HELMI 946–949). Las medidas se dan en micrómetros; ellos ClustalW (Thompson et al ., 1994 ) con una penalización de hueco abierto de
se presentan como el rango seguido por la media y el número 15 y penalización por extensión de brecha de 6.66. El modelo de mejor ajuste de
de las medidas ( n ) entre paréntesis. Se estimó la evolución de la secuencia para el análisis filogenético.
El ADN genómico total para análisis molecular se aisló de utilizando el software jModeltest v. 0.1.1 (Posada, 2008 ). Ambiguamente
cestodos según el protocolo propuesto por Stunžėnas et al . las posiciones alineadas se excluyeron del análisis filogenético.
(2011), con una ligera modificación descrita por Petkevičiūtė Se obtuvieron árboles filogenéticos de máxima verosimilitud (ML)
′
et al . (2014). Un fragmento en el 5 final del gen 28S rRNA y analizados utilizando MEGA v6 (Tamura et al ., 2013). Suplemento de sucursal
′
se amplificó utilizando el cebador directo ZX-1 (5 -ACCC El puerto se estimó mediante análisis bootstrap con 1000 réplicas. La
′
GCTGAATTTAAGCATAT-3 ; Scholz et al ., 2013 ) y viceversa Los árboles de ML se obtuvieron utilizando el modelo general reversible en el tiempo.
′ ′
imprimación 1500R (5-GCTATCCTGAGGGAAACTTCG-3 ; Olson con una distribución gamma de tasas y una proporción de invariante
et al ., 2003 ; Tkach y col ., 2003 ). El protocolo de amplificación fue sitios (GTR + G + I) tanto para el espaciador transcrito interno-2
lo siguiente: desnaturalización de 3 min a 96 ° C; 40 ciclos de 30 segundos a (ITS2) y los conjuntos de datos de genes 28S. Forma gamma y número de
95 ° C, 38 sa 53 ° C, 1 min 48 sa 70 ° C; y extensión final de 8 min Se estimaron sitios invariantes a partir de los datos. Análisis de parsimonia
a 70 ° C. Se construyeron nuevos cebadores para amplificar un basado en la poda y el injerto de subárboles (SPR) se utilizó con
secuencia (650-750 pb) del gen del rRNA 16S mitocondrial: directo configuración de parsimonia predeterminada. Estimaciones de la media evolutiva
′ ′
imprimación Cyclo16SF (5 -AATAGATAAGAACCGAACTGG – 3 )y divergencia sobre los pares de secuencias dentro y entre los grupos fueron
′ ′
cebador inverso Cyclo16SR (5 -TGCCTTTTGCATCAT GCT-3 ). calculado utilizando el programa MEGA v6.

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

https://translate.googleusercontent.com/translate_f 2/8
17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…

Página 3
Revista de helmintología 3

Resultados Cuadro 2. Las medidas morfológicas de Hymenolepis erinacei en el

presente estudio y en la descripción de Irzhavsky & Ketenchiev (2011 ).
Durante el examen parasitológico de erizos, H. erinacei Las medidas se dan en micrómetros, salvo que se indique lo contrario.
se detectó por primera vez en Lituania. Especímenes de H. erinacei
Irzhavsky y
se recolectaron de los intestinos de 13 (números de hospedantes 1-3, 10-12,
Estudio actual Ketenchiev ( 2011))
14, 16, 18-20, 24, 25) de los 26 erizos (50%). El número de
los cestodos por individuo variaron de 1 a 328; solo dos erizos Longitud del cuerpo, cm 5.3–9.2 8-11
tenía más de 200 cestodos. La intensidad media fue de 67 cestodos.
Proglótides maduras 962–1852 × 203–360 1370–2300 × 500–650
por anfitrión.
Scolex 284–338 × 354–397 390–480 × 420–500

Chupones 190–243 × 139–184 260–340 × 200–250

Análisis morfológico
Anchura del cuello 232-278 280-330
Se utilizaron cuatro cestodos para una descripción morfológica detallada.
Rostellum 168–216 × 110–122 290–300 × 158–160
No hubo diferencias significativas entre nuestros especímenes de
H. erinacei y los recientemente re-descritos por Irzhavsky & Saco cirro, longitud 235–294 345–380

Ketenchiev (2011) de E. roumanicus del Cáucaso. Cirrus, longitud 41–50 60–65

Se caracterizaron especímenes de H. erinacei encontrados en Lituania
por un escólex y proglótides ligeramente más pequeños (Tabla 2) pero el pos-
ition y forma de los rganos genitales eran similares a la mor-
descripciones fológicas. Las diferencias podrían reflejar la
métodos utilizados para la conservación durante los respectivos estudios. Nosotros
proglótides detectados con números o posiciones atípicas de los testículos
en una muestra de cestodo. Por lo general, H. erinacei tiene tres testículos
por proglótides, una poral y dos antiporales, pero algunas proglótides
tenía cuatro testículos. Las posiciones de estos testículos en proglótides atípicas. e imágenes de los huevos de H. sulcata o H. hibernia . Los huevos
eran uno poral y tres antiporal, o dos porales y dos
antiporal. En algunas proglótides, las posiciones de los testículos eran
dos porales y una antiporal. Los huevos eran típicamente subesféricos,
50-61 × 37-50 (54 × 39, n = 10), numerosos, con un exterior delgado
Saco. Los embrioforos eran delgados, ovalados 30-38 × 16-20 (30 × 17, n =
10), sin filamentos, cerca de la superficie de la oncosfera;
oncosferas fueron 27-36 × 14-18 (27 × 15, n = 10) (higo. 1).
Ganchos embrionarios ( fig. 1c), típicos de Hymenolepis , eran diferentes
en forma y longitud, con ganchos anterolaterales más robustos que
el posterolateral delgado, ambos midiendo 10-11 (11, n = 10)
de longitud, guarda con un anillo en forma de 'v' que rodea la base de
la cuchilla (higo. 1 ); anzuelos medianos 12-13 (12, n = 10) de longitud.
Diagnóstico diferencial de los huevos
Las dimensiones de los huevos de H. erinacei se superponen con los de
especímenes de Hymenolepis tualatinensis Gardner, 1985;
Hymenolepis pseudodiminuta Tenora, Asakawa y Kamiya, 1994;
Hymenolepis robertrauschi Gardner, Luedders & Duszynski,
2014; Hymenolepis rymzhanovi Makarikov y Tkach, 2013;
Hymenolepis bicaudata Makarikov, Tkach y Bush, 2013;
Hymenolepis sulcata (von Linstow, 1879); Hymenolepis folkertsi
Makarikov, Nims, Galbreath y Hoberg, 2015; Himenolepis
alterna Makarikov, Tkach, Villa & Bush, 2013 y H. hibernia.
Por el contrario, los ganchos embrionarios de la mayoría de las especies mencionadas
cies son más grandes (17-20 en H. tualatinensis, 31-37 en H. pseudodimi-
nuta, 13,1-20,5 en H. robertrauschi , 15-16,5 en H. rymzhanovi,
17,5-19 en H. bicaudata y 16-18 en H. folkertsi ). Residencia en
la longitud de los ganchos embrionarios de esas especies del género
Hymenolepis para los que se han descrito los huevos, sólo dos
las especies son similares a H. erinacei . Los especímenes de H. erinacei difieren Potorolepis gulyaevi Makarikova & Makarikov, 2012, de la
de los de Hymenolepis haukisalmii Makarikov, Tkach &
Bush, 2013 y H. alterna en poseer un ovoide en lugar de sub-
embrioforo esférico. Además, en comparación con H. erinacei , el
huevos y oncosferas son más pequeños en H. haukisalmii (37-46 ×
29–34 y 18–20 × 15–17, respectivamente). La capa exterior de
H. alterna es relativamente espesa (Makarikov et al ., 2013, 2015c),
Testículos 162-200 × 106-135 180-200 × 140-170
Ovario, ancho 157–286 317–330
Vitellarium 54–126 × 34–79 84–100 × 80–84
mientras que es delgado en H. erinacei . No hay descripciones detalladas.
de H. hibernia son esféricas mientras que las de H. sulcata son ovaladas
y tienen una oncosfera más grande (36–43 × 27–39) que H. erinacei
(27–36 × 14–18).
Huevos sin filamentos y con embrionarios de diferentes formas.
ganchos que poseen un protector con un anillo en forma de 'V' que rodea
la base de la hoja también se encuentra en algunos otros himenolépidos
géneros de pequeños mamíferos, es decir , Potorolepis, Staphylocystis y
Talpolepis .
Los escolices de Potorolepis y Staphylocystis tienen cada uno un rostelum
con ganchos. Desafortunadamente, no todas las descripciones de especies contienen
descripciones detalladas de los huevos. Se sabe que algunas especies de
Staphylocystis tiene un embrióforo con filamentos porales, mientras que
en algunas estas estructuras no se han observado (Velikanov,
1997). Los huevos de Staphylocystis clydesengeri Tkach, Makarikov
& Kinsella, 2013 de Sorex vagrans (Baird, 1857) son similares a
los de cestodos del género Hymenolepis : tienen una fina
capa externa, un embrioforo sin filamentos porales y antero-
ganchos embrionarios laterales que son más robustos que los postero-
anzuelos laterales y medianos (Tkach et al ., 2013). Estos huevos difieren
de los de H. erinacei en tamaño (40-44 × 32-39 en S. clydesengeri
y 50-61 × 37-50 en H. erinacei ), forma de embrioforo (subesfera
rical en S. clydesengeri y ovalada en H. erinacei ) y el tamaño del embrión-
ganchos ónicos (14,5-16 en S. clydesengeri y 10-13 en H. erinacei ).
Gulyaev y Melnikova ( 2005) transfirió cuatro especies de
moles del género Hymenolepis al género Talpolepis . La
huevos de Talpolepis peipingensis (Hsü, 1935), topos parasitarios
Mogera robusta Nehring, 1891 de Primorskii Kray (Rusia),
Talpolepis dymecodontis Sawada & Harada, 1990, parasitando
Dymecodon pilirostris True, 1886 de Japón y Scaptochirus
moschatus Milne-Edwards, 1867 de China, así como
murciélago Rhinolophus sinicus Andersen, 1905 de China, tiene gruesos
las capas externas y la longitud de los ganchos embrionarios son 12-16,
14-18 y 13-15, respectivamente (Sawada y Harada, 1990 ; Sawada
et al ., 1992; Gulyaev y Melnikova, 2005 ; Makarikova y
Makarikov, 2012 ); en contraste, la capa externa en H. erinacei es
delgado y la longitud de los ganchos varió de 10 a 13. El exterior

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

Página 4
4 R. Binkienė y col .

https://translate.googleusercontent.com/translate_f 3/8
17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…

Fig. 1. Huevos de Hymenolepis erinacei : (a) embrióforos

con ganchos embrionarios; (b) huevo; (c) ganchos embrionarios.

El pelaje de Talpolepis mogerae Sawada & Koyasu, 1991 también es delgado Conjunto de datos de genes 28S que consta de 1230 caracteres y filogenéticos
y la oncosfera es ovalada, pero los ganchos embrionarios son pequeños análisis, colocó a H. erinacei en un clado apoyado consistentemente
(7) y los ganchos anterolaterales son relativamente delgados (Sawada & con otras especies de Hymenolepis , incluida la especie tipo de
Koyasu, 1991 ). el género, H. diminuta (higo. 2 ). La secuencia de H. erinacei difiere
La forma del huevo y la longitud del gancho de H. erinacei son similares a a partir de secuencias de ADNr 28S de H. diminuta en 41 de
los de Relictolepis feodorovi , otra especie de himenolépidos 1377pb (2,98%) y el rango de diferencias con otros
(Gulyaev y Makarikov, 2007), pero difieren en las dimensiones del huevo. Hymenolepis spp. varió de 24 a 34 pb (1,74-2,47%).
(37-44 × 27-30 en el último) y en la forma de los guardias (anillo- Aunque solo unas pocas secuencias del gen 16S mitocondrial de hyme-
forma) en los ganchos embrionarios anterolaterales. cestodos nolepididos estaban disponibles en GenBank, análisis filogenético
lyses demostró las mismas relaciones de H. erinacei en el
género Hymenolepis ( fig.3).
Análisis filogenético

Entre estos especímenes de H. erinacei , el mitocondrial parcial

Discusión
Gen rRNA 16S (855 pb) y secuencia parcial de 28S nuclear
Se amplificaron y secuenciaron genes de ARNr (hasta 1517 pb). La Las características morfológicas observadas en especímenes de H. erinacei son
nuevas secuencias 16S y 28S para H. erinacei se depositaron en ampliamente coherente con los caracteres descritos en otras especies de
GenBank con los números de acceso KX928755, KX928756, Hymenolepis (Makarikov y Tkach, 2013; Makarikov y col ., 2013,
KX928758 y KX928757. Búsquedas BLAST ( http: //www.ncbi. 2015b , c ). Los huevos solo se han descrito en unas pocas especies de
nlm.nih.gov/blast/Blast.cgi) y comparaciones de secuencias 28S el género Hymenolepis : H. diminuta , H. tualatinensis , H. rober-
demostró que H. erinacei era más similar a Hymenolepis trauschi , Hymenolepis apodemi Makarikov y Tkach, 2013, H.
especies obtenidas de roedores. Máxima probabilidad, con la rymzhanovi , H. haukisalmii , H. bicaudata , Hymenolepis bilaterala

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

Página 5
Revista de helmintología 5

https://translate.googleusercontent.com/translate_f 4/8
17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…

Fig. 2. Árbol filogenético basado en el análisis de parciales

secuencias del gen ARNr 28S. Soporte de Bootstrap
dado para el análisis de máxima verosimilitud. Oreja
no se muestran los valores de soporte inferiores al 70%. Gen-
Números de banco: KX928758, KX928757 Hymenolepis eri-
nacei ; HM138521 Hymenolepis weldensis ; HM138523,
HM138525 Hymenolepis spp .; AF286917, AY157181,
HM138522, LC064143 Himenolepis diminuta ;
KT148845, HM138527 Himenolepis Hibernia ;
GU166233 Rodentolepis asymmetrica ; GU166254 Vigi-
solepis spinulosa ; GU166248, GU166249 Neoskrjabino-
lepis schaldybini ; GU166250 Lineolepis scutigera ;
KC789835 Staphylocystoides gulyaevi ; KC789836 Estac-
phylocystoides parvissima ; GU166225, GU166226 Aros-
trilepis sp .; GU166259, GU166260 Soricinia infirma ;
GU166269, GU166271 Pseudobotrialepis globosoides ;
LC064145, LM405059 Rodentolepis nana ; GU166268
Rodentolepis fraternal ; GU166244 Rodentolepis sp .;
AF286918, GU166267, GU166278, LC064144 Rodento-
lepis microstoma ; GU969051 Vampirolepis sp .;
GU166277 Hymenolepididae sp .; GU166236,
GU166265 Rodentolepis straminea ; Estafilococo JQ260805
locystis brusatae ; GU166274, GU969049 Staphylocystis
furcata ; KF257896 Staphylocystis schilleri ; AF286919
Wardoides nyrocae y AF286914 Raillietina australis .

Makarikov, Tkach, Villa & Bush, 2013, H. alterna y H. folkertsi .
Los embrioforos son subesféricos en todos ellos, por lo que difieren
de H. erinacei. Otras características morfológicas de los huevos comprenden
mon a este género son: embrioforos sin filamentos, antero-
ganchos embrionarios laterales de diferente forma y longitud (comparados
posterolateral), es decir, los ganchos embrionarios anterolaterales son más
robusto que lateral y tiene un protector en forma de 'v' que rodea el
base de la hoja. Parece que estas características morfológicas de
los huevos son característicos del género Hymenolepis. Morfo de huevo
ología es una característica morfológica importante, que se puede utilizar
en la identificación de especies morfológicamente similares
como adultos (Velikanov, 1997 ). Además, la morfología del huevo, especialmente
cialmente, y la forma de los ganchos embrionarios podría servir como
funciones fiables para la detección no invasiva y la monitorización de ces-
tode especies de diferentes géneros. Sin embargo, para esta tarea, es necesario
sario tener descripciones de los huevos de todas las especies, o tantos como
posible.
Teniendo en cuenta la estrobila de H. erinacei , ofrecemos varios
nuevas observaciones. Un número o posición atípica de los testículos no es
muy común en cestodos de pequeños mamíferos, aparentemente hay
son sólo algunas descripciones de variabilidad atípica en el número de testículos
y distribución. Tales anomalías se han observado en H.

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

Página 6
6 R. Binkienė y col .

Fig. 3. Árbol filogenético basado en el análisis de parciales

secuencias del gen del ARNr 16S mitocondrial.
Soporte de Bootstrap proporcionado para análisis de máxima verosimilitud

https://translate.googleusercontent.com/translate_f 5/8
17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…
lisis. Los valores de soporte de Bootstrap inferiores al 70% no son
mostrado. Números de GenBank: KX928755, KX928756
Hymenolepis erinacei ; AP017664 Hymenolepis disminu-
uta ; AP017665 R. microstoma ; KT951722 R. nana ;
KF257885-KF257887 Staphylocystis sp .; KF257888 S.
schilleri ; KF257889 S. furcata y EU665473 Raillietina
australis .

diminuta, H. hibernia, Hymenolepis vogeae Singh, 1956, T. Arostrilepis no se encuentran en musarañas u otros Eulipotyphla y
mogerae y T. peipingensis (Montgomery et al ., 1987; Sawada parecen muy restringidos en la distribución a los roedores arvicolina como
Y Koyasu, 1991 ; Mas-Coma y Tenora, 1997 ; Gulyaev y Hospedadores. En contraste con los orígenes de Arostrilepis , la historia de
Melnikova, 2005). La forma del útero completamente desarrollado fue asociación de acogida y la posible dirección de los eventos de colonización
una de las principales características que conducen a la colocación de H. erina- relacionados con H. erinacei sugieren roedores como huéspedes ancestrales. Nuestra
cei en el género Erinaceolepis (Irzhavsky & Ketenchiev, 2011 ), pero El análisis filogenético indica que, en el género Hymenolepis ,
más tarde, teniendo en cuenta otras características morfológicas, fue La colonización de hospedadores de roedores a erizos parece consistente
nuevamente relegado a Hymenolepis (Makarikov & Tkach, 2013). con las relaciones demostradas para H. erinacei que surgen en
La morfología del escólex y proglótides, sin embargo, y la erizos. Spassky ( 1954 ), al establecer el género
presencia de anastomosis transversales entre la osmo- Rodentolepis donde H. erinacei fue relegado al género
canales reguladores y los atributos comunes de los huevos Rodentolepis , escribió sobre esta posible vía de colonización.
aquí descrito, confirman la asignación de esta especie a la de erizos por H. erinacei . Tal evento de colonización es postulado
género Hymenolepis. que ha ocurrido profundamente en el pasado debido a la inter-
Nuestros análisis filogenéticos, basados ​en el gen 16S y 28S acción entre el ajuste ecológico, la oscilación y los pulsos de taxón
conjuntos de datos, establecen inequívocamente la posición taxonómica de H. eri- (Hoberg y Brooks, 2008 , 2013 ).
nacei y confirman la inclusión de la especie en el género Un mecanismo para el cambio de host sigue sin estar claro, aunque
Hymenolepis ( figs. 2 , 3 ). El género Hymenolepis forma un mono- siempre representa la interacción de la oportunidad ecológica y
grupo filético de cestodos que se encuentran en una especie de erizo capacidad de parásitos particulares para utilizar recursos comunes
y varias especies de roedores. Los análisis filogenéticos de alta encontrado en diferentes espectros de huéspedes (esencialmente ajuste ecológico
luz que el género Hymenolepis es un grupo fuertemente apoyado como discutieron Agosta et al . (2010) y Araujo et al . ( 2015 )).
entre los cestodos de mamíferos de la familia Hymenolepididae. Un ejemplo entre los himenolépidos proporciona una posible
Las especies de la familia Hymenolepididae se caracterizan mecanismo para la colonización del hospedador - musarañas acuáticas del género
por un alto grado de especificidad del hospedador (estenoxenoso). El anfitrión espe-Los Neomys tienen una especie de tenia distinta en comparación con las
La especificidad de la mayoría de los géneros himenolépidos de mamíferos se encuentra
que ocurre
en elen otras musarañas (Binkienė et al ., 2011). En el norte
nivel de géneros hospedadores, con menos frecuencia a subfamilia o familia (Vaucher,Europa, solo los cestodos atípicos parecen parasitar Neomys fodiens
mil novecientos ochenta y dos; Vasileva et al ., 2004). A pesar de esta aparente especificidad,
(Banderín, 1771): Vigisolepis spinulosa (Cholodkowsky, 1906)
eventos de colonización de huéspedes son evidentes en la historia de la diversificación
de Finlandia (Haukisalmi, 2015) y Neoskrjabinolepis schaldy-
cación de este grupo (Binkienė et al ., 2011). El genero bini Spassky, 1947, de la República de Karelia (Rusia) (Anikanova
Hymenolepis es único entre Hymenolepididae como su representante et al ., 2002 ). La identidad específica de V. spinulosa del agua
tives parasitan huéspedes de los diferentes órdenes, Rodentia y musaraña ha sido confirmado por secuencias de ADN (Haukisalmi
Eulipotyphla. Además, algunas especies de Hymenolepis tienen et al ., 2010). En el sur y centro de Europa, estos dos cestodos
Se ha descrito de Chiroptera, pero esto 'requiere una revisión significativa parasitan sólo musarañas Sorex , no N. fodiens . Haukisalmi ( 2015 )
sión para verificar la descripción superficial de estas especies ' concluyó que la ausencia de parásitos típicos de N. fodiens en
(Makarikov y Tkach, 2013 ); no hay datos moleculares que respalden el norte de Europa podría deberse a la 'distribución restringida / irregular
portar la asignación de estas especies en el género. ción de anfípodos como huéspedes intermediarios y su escaso número
Los análisis filogenéticos de Haukisalmi et al . ( 2010), Greiman y bers en la dieta de las musarañas acuáticas '. Este puede ser el principal
Tkach2012) y Makarikov et al . ( 2015a ) han revelado que circunstancia para la conmutación de host desde Sorex a Neomys musarañas
tres géneros de himenolépidos , Rodentolepis , Staphylocystis y y la formación de nuevas especies en el futuro.
Vampirolepis, forman el clado Rodentolepis , que muestra Además de H. erinacei , otras tres especies de cestodos del
eventos frecuentes de cambio de hospedador entre varios roedores, musarañas género Mathevotaenia (Anoplocephalidae: Linstowiinae) fueron
y murciélagos. Basado en análisis filogenéticos, Haukisalmi et al . (2010) También se detectó en erizos que originalmente se describieron como una especie
sugirió la colonización de roedores por el antepasado de cies del género Erinaceus (en Beveridge, 2008 ). Mathevotaenia
Arostrilepis spp. de musarañas. Hoy en día, especies del género parva (Janicki, 1904) (sin. Davainia parva Janicki, 1904) fue

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

Página 7
Revista de helmintología 7

descrito en Erinaceus sp. de Chipre (Janicki, 1904 ), pero sólo Anikanova VS, Bugmyrin SB y Yeshko EP (2002) Cestodos de pequeños mamíferos

Hemiechinus auritus (Gmelin, 1770) ocurre en esta isla, mals de Karelia. págs. 18–33 en Alimov AF, Galkin AK y Dubinina HV
( Eds ) Problemy Cestodologii II . San Petersburgo, Instituto Zoológico RAS
que originalmente se describió como Erinaceus auritus Gmelin,
Presione (en ruso).
1770. Lo mismo ocurre con la especie Mathevotaenia
Araujo SB, Braga MP, Brooks DR, Agosta SJ, Hoberg EP, von
skrjabini Spassky 1949. Originalmente fue descrito e ilustrado
Hartenthal FW y Boeger WA (2015) Comprensión del cambio de host
del intestino de Erinaceus ( Hemiechinus ) auritus del medio por ajuste ecológico. PLoS One 10 , e0139225. https: //doi.org/10.1371/jour-
Asia (Spassky, 1949 ). Mathevotaenia erinacei Meggitt, 1920 fue nal.pone.0139225 .
encontrado en el norte de África en erizos de la familia Atelerix Arzamasov IG, Merkusheva IV, Myhalop ON y Chikilevskaja IV (1969)
y Erinaceus sp. (Beveridge, 2008 ) - sin duda este último es Los insectívoros y sus parásitos en el territorio de Bielorrusia . Minsk, Nauka i
Hemiechinus sp. ya que el hábitat apropiado para Erinaceus está ausente Tehnika Press (en bielorruso).

en África. En otras localidades, M. erinacei solo se ha encontrado en Baer JG (1932) Contribución à la faune helminthologique de Suisse. Revista

erizos de los géneros Hemiechinus, Paraechinus y Atelerix Suisse de Zoologie 39 , 1-56.

Beveridge I (2008) Mathevotaenia niuguiniensis n. sp. (Cestoda: Anoploce-
(Al-Zihiry, 2009; Khaldi et al ., 2012 ; Amin y Heckmann, 2016;
phalidae: Linstowiinae) de la rata de agua Parahydromys asper (Thomas)
Zolfaghari y Nabavi, 2016). En consecuencia, H. erinacei es el
en Papua Nueva Guinea, con una lista de especies de Mathevotaenia Akumyan,
única especie conocida de cestodo que parasita a los erizos del
1946. Systematic Parasitology 71 , 189-198.
género Erinaceus , mientras que cestodos del género Mathevotaenia Binkien ė R, Kontrimavichus V y Hoberg EP (2011) Descripción general de la

https://translate.googleusercontent.com/translate_f 6/8
17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…
puede detectarse en Hemiechinus, Paraechinus y Atelerix Fauna de cestodos de musarañas europeas del género Sorex con comentarios sobre
solo erizos. la fauna en Neomys y Crocidura y una exploración de la historia
El género Erinaceus contiene cuatro especies de erizos. procesos en la Europa posglacial. Helminthologia 48 , 207–228.
( E. europaeus Linnaeus, 1758; E. concolor Martin, 1837; E. rouma- Brooks DR, Hoberg EP, Boeger WA, Gardner SL, Galbreath KE, Herczeg D,

nicus Barrett-Hamilton, 1900 y E. amurensis Schrenk, 1859), Mejía-Madrid HH, Rácz SE y Tsogtsaikhan Dursahinhan A (2014)

pero en la ecozona paleártica sólo una especie de cestodo, H. erina- Encontrarlos antes de que nos encuentren: informática, parásitos y entornos
en la aceleración del cambio climático. Parasitología comparada 81 , 155-164.
cei, se encuentra parasitando erizos Erinaceus (Baer, 1932;
Bunnell T (2001) La incidencia de enfermedades y lesiones en setos silvestres desplazados
Spassky, 1954 ; Prokopič, 1959 ; Furmaga, 1961; Arzamasov y col .,
cerdos ( Erinaceus europaeus ). Lutra 44 , 3-14.
1969 ; Genov, 1984 ; Bunnell, 2001 ; Cirak y col ., 2010 ; Irzhavsky
Cassola F (2016) Erinaceus amurens es. La Lista Roja de Amenazados de la UICN
Y Ketenchiev, 2011; Pfäffle et al ., 2014 ). Hymenolepis erinacei Especie 2016: e.T40604A22325640. Disponible en http: //dx.doi.org/10.2305/
no se ha informado en E. amurensis , que habita en el sur IUCN.UK.2016-3.RLTS.T40604A22325640.en (consultado el 18 de enero de 2018).
Eurasia oriental (tierras bajas de China, al norte de la cuenca del Amur Cirak V, Senlik B, Aydogdu A, Selver M y Akyol V (2010) Helminth para-
y Corea) (Cassola, 2016 ), ya que no hay datos sobre helmintos sitios encontrados en erizos ( Erinaceus concolor ) de Turquía. Preventivo
fauna de este mamífero. Por lo tanto, sigue siendo posible que este Medicina veterinaria 97 , 64–66.

erizo puede poseer la misma u otra especie de cestodo. Czaplinski B y Vaucher C (1994) Familia Hymenolepididae Ariola, 1899.

Conocimiento sobre los helmintos de los erizos en diferentes págs. 595–663 en Khalil LF, Jones A y Bray RA ( Eds ) Claves del cestodo
parásitos de vertebrados . Cambridge, Cambridge University Press.
regiones y métodos efectivos para el seguimiento de parásitos
Furmaga S (1961) Materiales para la fauna de helmintos de erizos Erinaceus
son necesarios porque los erizos se han convertido en mascotas exóticas, lo que
roumanicus Berret-Hamilton. Acta Parasitologica Polonica 9 , 441–445.
a un aumento de su importancia en la veterinaria de pequeños animales
Genov T (1984) Helmintos de insectívoros y roedores en Bulgaria . Sofía,
práctica (Brooks et al ., 2014). Esto requiere una observación adecuada Izdatelstvo na Bulgarskata Acadeniya na Naukite (en búlgaro).
de infecciones parasitarias de erizos y también identifica una posible Gmelin JF (1791) Vermes. pp. 3021–3910 en Caroli a Linné, Systema . Volumen
vía para que los parásitos se introduzcan en nuevas áreas geográficas I. parte VI. Leipzig, editorial Georg Emanuel Beer.
localidades. Greiman SE y Tkach VV (2012) Descripción y relación filogenética
barcos de Rodentolepis gnoskei n. sp. (Cyclophyllidea: Hymenolepididae)
de una musaraña Suncus varilla minor en Malawi. Parasitology International
Agradecimientos. Los autores desean agradecer a Rimvydas Milius,
61 , 343–350.
Danutė Tocionienė, Kasparas Bublys y Saulius Skuja por su ayuda.
Gulyaev VD y Makarikov AA (2007) Relictolepis gen. norte. - un nuevo cestodo
en la colección de erizos muertos por vehículos de motor en las carreteras. Somos
género (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) de roedores del ruso
también agradecido al Dr. Eric Hoberg, al Dr. Tim Littlewood y a un anónimo
Extremo Oriente y la descripción de R. fedorovi sp. norte. Parazitologiya 41 , 399–
revisor por hacer sugerencias muy útiles y mejorar el inglés.
405 (en ruso).
Soporte financiero. Este trabajo fue apoyado por el Consejo de Investigación de Gulyaev VD y Melnikova YA (2005) Nuevo género de Cestoda de moles
Lituania (beca no. MIP-43/2015). Talpolepis gen. norte. y la redescripción de T. peipingensis (Hsü, 1935)
peine. norte. (Cyclophyllidea: Hymenolepididae). págs. 130-139 en Alimov AF
Conflicto de intereses. Ninguno. (Ed.) Problemas de cestodología III . San Petersburgo, San Petersburgo
Zoological Institute RAS Press (en ruso).
Haukisalmi V (2015) Lista de control de tenias (Platyhelminthes, Cestoda) de
vertebrados en Finlandia. ZooKeys 533 , 1–61.
Referencias
Haukisalmi V, Hardman LM, Foronda P, Feliu C, Laakkonen J, Niemimaa J
Agosta SJ, Janz N y Brooks DR (2010) Cómo los especialistas pueden ser generalistas: y Henttonen H (2010) Relaciones sistemáticas de cesáreas de himenolépidos
Resolviendo la 'paradoja de los parásitos' y las implicaciones para las enfermedades infecciosas emergentes. todes de roedores y musarañas inferidos de secuencias de 28S ribosomal
enfermedad. Zoologia 27 , 151-162. ARN. Zoologica Scripta 39 , 631–641.
Al-Zihiry KJK (2009) Primer registro de cestodo Mathevotaenia erinacei Meggitt, Hoberg EP y Brooks DR (2008) Un mosaico macroevolucionario: episódico
1920 del erizo Hemiechinus auritus en la provincia de Basora, Irak. diario cambio de host, colonización geográfica y diversificación en complejos
Thi-Qar Science 3 , 20–26. sistemas huésped-parásito. Journal of Biogeography 35 , 1533-1550.
Amin OM y Heckmann RA (2016) Nematodos y cestodos de los des- Hoberg EP y Brooks DR (2013) Procesos episódicos, invasión y fauna
ert erizo, Paraechinus aethiopicus (Ehrenberg) en el centro de Arabia Saudita, mosaicos en tiempo evolutivo y ecológico. pp 199-214 en Rohde K
revelado por SEM y microscopía, con notas sobre histopatología. Scientia ( Ed .) El equilibrio de la naturaleza y el impacto humano . Cambridge, Cambridge
Parasitologica 17 , 26–35. Prensa Universitaria.

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

Página 8
8 R. Binkienė y col .

Irzhavsky SV y Ketenchiev KA (2011) Comparativo-morfológico y Prokopi č J (1959) Cizopasni červi nasich hmyzožravcu. Č eskoslovenska
análisis ecológico-biológico del cestodo Erinaceolepis erinacei (Gmelin parasitologie 6 , 87-134.
1789) Gulyaev et Irzhavsky comb. norte. Sur de Rusia: Ecología, Sawada I y Harada M (1990) Una nueva especie de Hymenolepis (Cestoda:
Development 3 , 65–69 (en ruso). Hymenolepididae) del pequeño japonés musaraña-mole, Dymecodon pilir-
Janicki C (1904) Zur Kenntnis einiger Säugetiercestoden. Zoologischer ostris de Nagano Perfecture, Japón. Actas de la Sociedad Japonesa de
Anzeiger 27 , 770–782. Zoología sistemática 42 , 10-13.
Janicki C (1906) Studien an Säugetiercestoden. Zeitschrift für wissenschaftliche Sawada I y Koyasu K (1991) Hymenolepis mogerae sp. nov. (Cestoda;
Zoologie 81 , 505–597. Hymenolepididae) del gran topo japonés, Mogera kobeae Thomas
Khaldi M, Torres J, Samsó B, Miquel J, Biche M, Benyettou M, Barech G, de la prefectura de Aichi. Revista japonesa de parasitología 40 , 267–269.
Benelkadi HA y Ribas A (2012) Endoparásitos (helmintos y cocos- Sawada I, Harada M, Oda S y Koyasu K (1992) Hymenolepis dymecodontis
dians) en los erizos Atelerix algirus y Paraechinus aethiopicus de (Cestoda: Hymenolepididae) en el lunar de cara corta, Scaptochirus moscha-
Argelia. Zoología africana 47 , 48–54. tus de la provincia de Jilin, China. Actas de la Sociedad Japonesa de
Lopez-Neyra CR (1942) Division del genero Hymenolepis Weinland (sl) en Zoología sistemática 47 , 26-28.
otros mas naturales. Revista Iberica de Parasitologia 2 , 46–93. Scholz T, De Chambrier A, Kuchta R, Littlewood DTJ y Waeschenbach A
Makarikov AA y Tkach VV (2013) Dos nuevas especies de Hymenolepis (2013) Macrobothriotaenia ficta (Cestoda: Proteocephalidea), un parásito de
(Cestoda: Hymenolepididae) de Spalacidae y Muridae (Rodentia) Serpiente rayo de sol ( Xenopeltis unicolor ): ejemplo de evolución convergente.
del Paleártico oriental. Acta Parasitologica 58 , 37–49. Zootaxa 3640 , 485–499.
Makarikov AA, Tkach VV y Bush SE (2013) Dos nuevas especies de Skrjabin KI y Matevosyan EM (1948) Himenolépidos de mamíferos. Trudy
Hymenolepis (Cestoda: Hymenolepididae) de roedores muridos (Rodentia Gel V mintologcheskoy Laboratorii 1 , 15–92 (en ruso).
Muridae) en Filipinas. Journal of Parasitology 99 , 847–855. Spassky AA (1949) Un nuevo cestodo Mathevotaenia skrjabini n. sp., desde
Makarikov AA, Mel r nikova YA y Tkach VV (2015a) Descripción y Erinaceus auritus en Asia Central. Trudy Gel V mintologicheskoi Laboratorii
afinidades filogenéticas de dos nuevas especies de Nomadolepis (Eucestoda, 2 , 55–59 (en ruso).
Hymenolepididae) del Paleártico oriental. Parasitology International 64 , Spassky AA (1954) Clasificación de himenolépidos de mamíferos. Trudy
453–463. Gel V mintologcheskoy Laboratorii 7 , 120–167 (en ruso).

https://translate.googleusercontent.com/translate_f 7/8
17/6/2021 Los datos moleculares confirman la posición taxonómica de Hymenolepis erinacei (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) y el cambio de hos…
Makarikov AA, Nims TN, Galbreath KE y Hoberg EP (2015b) Hymenolepis
folkertsi n. sp. (Eucestoda: Hymenolepididae) en el ratón de Oldfield
Peromyscus polionotus (Wagner) (Rodentia: Cricetidae: Neotominae) de
el sudeste del Neártico con comentarios sobre la diversidad de la fauna de la tenia
entre ratones ciervo. Investigación en parasitología 114 , 2107-2117.
Makarikov AA, Tkach VV, Villa SM y Bush SE (2015c) Descripción de dos
nueva especie de Hymenolepis Weinland, 1858 (Cestoda: Hymenolepididae)
de roedores en la isla de Luzón, Filipinas. Parasitología sistemática 90 ,
27–37.
Makarikova TA y Makarikov AA (2012) Primer informe de Potorolepis Spassky,
1994 (Eucestoda: Hymenolepididae) de China, con descripción de un nuevo
especies en murciélagos (Chiroptera: Rhinolophidae). Folia Parasitologica 59 , 272-278.
Mas-Coma S y Tenora F (1997) Propuesta de Arostrilepis n. gen. (Cestoda:
Hymenolepididae). Investigaciones y revisiones en parasitología 57 , 93-101.
Montgomery SSJ, Montgomery WI y Dunn TS (1987) Bioquímico,
variación fisiológica y morfológica en himenolépidos desarmados
(Eucestoda: Cyclophyllidae). Revista Zoológica de la Sociedad Linnenn 91 ,
293–324.
Olson PD, Cribb TH, Tkach VV, Bray RA y Littlewood DTJ
(2003) Filogenia y clasificación de la Digenea (Platyhelminthes:
Trematoda). Revista Internacional de Parasitología 33 , 733–755.
Petkevi č i ū t ė R, Stun žė nas V y Stanevi č i ū t ė G (2014) Diferenciación de
Bucéfalidos europeos de agua dulce (Digenea: Bucephalidae) basados ​en cario-
tipos y secuencias de ADN. Parasitología sistemática 87 , 199–212.
Pfäffle M, Bolfikova B Č , Hulva P y Petney T (2014) Distintos parásitos fau
nas en poblaciones simpátricas de especies de erizos hermanos en una con-
zona de tacto. PLoS ONE 9 , e114030. https: //doi.org/10.1371/journal.pone.
0114030 .
Posada D (2008) jModelTest: Promedio del modelo filogenético. Molecular
Biology and Evolution 25 , 1253-1256.
Stun žė nas V, Petkevi č i ū t ė R y Stanevi č i ū t ė G (2011) Filogenia de
Sphaerium solidum (Bivalvia) basado en cariotipo y secuencias de 16S
y ADNr de ITS1. Revista de Biología de Europa Central 6 , 105-117.
Tamura K, Stecher G, Peterson D, Filipski A y Kumar S (2013) MEGA6:
Análisis de Genética Evolutiva Molecular versión 6.0. Biología Molecular
y Evolution 30 , 2725-2729.
Thompson JD, Higgins DG y Gibson TJ (1994) CLUSTAL W: mejorando
la sensibilidad del alineamiento progresivo de múltiples secuencias a través de la secuencia
ponderación, penalizaciones por hueco específicas de la posición y elección de matriz de ponderación. Nucleico
Acids Research 22 , 4673–4680.
Tkach VT, Littlewood DTJ, Olson PD, Kinsella MJ y Swiderski Z (2003)
Análisis filogenético molecular de Microphalloidea Morozov, 1955
(Trematoda: Digenea): un conjunto de datos más grande resuelve menos géneros. Sistemático
Parasitology 56 , 1-15.
Tkach VT, Makarikov AA y Kinsella MJ (2013) Morfológico y
diferenciación molecular de Staphylocystis clydesengeri n. sp. (Cestoda,
Hymenolepididae) de la musaraña vagabunda, Sorex vagrans (Soricimorpha,
Soricidae), en América del Norte. Zootaxa 3691 , 389–400.
Vasileva GP, Vaucher C, Tkach VV y Genov T (2004) Taxonómico
revisión de Hilmylepis Skryabin & Matevosyan, 1942 (Cyclophyllidea:
Hymenolepididae). Parasitología sistemática 59 , 45–63.
Vaucher C (1982) Considération sur la spécificite parasitaire des cestodes
parásitos de mammifères insectívoros. Memorias del Museo Nacional
d V Histoire Naturelle, Nouvelle Serie, Serie A, Zoologie 123 , 195-201.
Velikanov VP (1997) Cestodos del género Staphylocystis (Cestoda,
Hymenolepididae) en musarañas etruscas ( Sunkus etruscus ) de Turkmenistán.
Vestnik zoologii 31 , 16-22 (en ruso).
Zolfaghari N y Nabavi R (2016) Endoparásitos del erizo orejudo
( Hemiechinus auritus ) en el distrito de Zabol, sur de Irán. Diario turco de
Parasitology 40 , 37–41.

Descargado de https://www.cambridge.org/core. Universidad de Nueva Inglaterra, el 02 de febrero de 2018 a las 11:07:46, sujeto a los términos de uso de Cambridge Core, disponibles en
https://www.cambridge.org/core/terms . https://doi.org/10.1017/S0022149X18000056

https://translate.googleusercontent.com/translate_f 8/8