Comportamiento de los visitantes

florales en Pontederia sagittata

(Pontederiaceae)
 UNIVERSIDAD VERACRUZANA
INSTITUTO DE NEUROETOLOGÍA

DOCTORADO EN NEUROETOLOGÍA

Comportamiento de los visitantes

florales en Pontederia sagittata
(Pontederiaceae)

TESIS

Que para obtener el grado de

DOCTORA EN NEUROETOLOGÍA

Presenta
M. EN C. JAQUELINE CAMPOS JIMÉNEZ

Director
DR. ARMANDO J. MARTÍNEZ CHACÓN

Xalapa, Veracruz, mayo de 2014

Antes de ser hombres de ciencia,
«

deberíamos ser hombres»

Albert Einstein
 DEDICATORIA

A mis padres
Por darme la vida y permitirme complementar una familia
maravillosa; por todas sus enseñanzas, paciencia, comprensión y
eterno amor.

A mi hermana
Por tu incondicional apoyo en todo momento;
porque sé muy bien que a pesar de la distancia, siempre
estás ahí con tus sabios consejos. Gracias hermana mayor.

A mi hermano
Porque estoy segura que te encuentras
en un hermoso lugar, en el que al fin eres libre y muy feliz, y
desde donde cuidas cada uno de nuestros pasos.

A mis angelitos blancos

Porque desde diferentes lugares, cielo y tierra,
me observan y cuidan incondicionalmente.
 AGRADECIMIENTOS

A mi director de tesis, Dr. Armando Martínez Chacón, por su orientación y

apoyo en la realización de este proyecto; por sus enseñanzas y su
confianza para emprender juntos este largo proceso.

A los Dres. José García Franco, César Ruiz Montiel y Claudia Álvarez
Aquino, por sus valiosos comentarios para el mejoramiento de esta tesis.
Al Dr. Jordan Golubov, por la revisión de los manuscritos que la integran.

Al Dr. Fernando Hernández Baz, por su ayuda en la identificación de las

especies de mariposas.

Al Dr. Mario Vázquez Torres, por su paciencia y comprensión durante

estos años de trabajo, por todas sus enseñanzas en lo profesional pero
sobre todo, en lo personal.

A mis padres y hermana, porque siempre han estado conmigo

brindándome su apoyo en todos los proyectos que he emprendido en mi
vida.

A mis amigos Ariadna, Génesis, Pilar, Claudia, José Luis, Ernesto, Luis,
Domingo y Alfredo, y a mi hermana Elo, por su ayuda, por los momentos
compartidos y por hacer más divertidas las jornadas durante el trabajo de
campo.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), por la beca No.

2412 que hizo posible mis estudios de doctorado.

Al Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP) por el apoyo PFA

PAC C-703/2013 UV otorgado al Dr. Armando J. Martínez Chacón mediante
el proyecto SEP-PROMEP UVER-PTC-223.
 ÍNDICE

RESUMEN .................................................................................................................................................. 8

ABSTRACT ................................................................................................................................................. 9

INTRODUCCIÓN GENERAL ........................................................................................................................ 11

Despliegue floral y recompensas...................................................................................................... 11

Color y guías florales......................................................................................................................... 13

Trimorfismo floral y el comportamiento de los visitantes ........................................................... 15

SISTEMA DE ESTUDIO .............................................................................................................................. 18

HIPÓTESIS ................................................................................................................................................ 21

OBJETIVO .................................................................................................................................................. 21

ESTRUCTURA DE LA TESIS ...................................................................................................................... 22

ESPECIES DE ESTUDIO ............................................................................................................................ 25

Pontederia sagittata C. Presl .......................................................................................................... 25

Apis mellifera L. ................................................................................................................................ 29

Lycastrirhyncha nitens Bigot .......................................................................................................... 31

SITIO DE ESTUDIO ................................................................................................................................... 33

LITERATURA CITADA............................................................................................................................... 39
CAPÍTULO I

Diversity and preferences of visitors in the tristylous Pontederia sagittata ............................... 51

CAPÍTULO II

Foraging behavior of Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) and Lycastrirhyncha nitens

(Diptera: Syrphidae) on Pontederia sagittata (Commelinales: Pontederiaceae) on a disturbed

site ....................................................................................................................................................... 66

CAPÍTULO III

Temporal variation in the behavior of Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) and

Lycastrirhyncha nitens (Diptera: Syrphidae) on Pontederia sagittata (Commelinales:

Pontederiaceae) inflorescences in relation to nectar availability .............................................. 74

CAPÍTULO IV

The influence of Pontederia sagittata (Commelinales: Pontederiaceae) floral traits on the visit

behavior of Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) and Lycastrirhyncha nitens (Diptera:

Syrphidae) ........................................................................................................................................... 81

DISCUSIÓN GENERAL............................................................................................................................ 104

Diversidad y preferencias de los visitantes florales .................................................................. 104

Comportamiento de alimentación de A. mellifera y L. nitens. ................................................. 106

Variación temporal del comportamiento y la disponibilidad de néctar ................................... 107

Respuesta conductual y caracteres florales ............................................................................... 109

CONCLUSIONES ...................................................................................................................................... 113

LITERATURA CITADA............................................................................................................................... 115

RESUMEN

Se describe la diversidad y el comportamiento de alimentación de los visitantes

florales de Pontederia sagittata, una especie acuática heterostílica, a partir de video
filmaciones durante la antesis floral, estimándose también la producción y
disponibilidad temporal de néctar; asimismo, usando aproximaciones experimentales
de manipulación y remoción de los caracteres florales color, simetría, y anteras y
estilos, se evaluó el efecto sobre el número y duración de los eventos de alimentación
de moscas y abejas. Los estudios fueron realizados en una población ubicada en un
humedal con alta perturbación antrópica. La abeja exótica Apis mellifera fue el
visitante más abundante, colectando polen y alimentándose de néctar en las flores de
los morfos corto y mediano, mientras que el sírfido Lycastrirhyncha nitens sólo se
alimentó de néctar. Se registró un total de 23 especies de mariposas que visitaron
preferentemente el morfo largo. El alto nivel de perturbación antropogénica en el sitio
probablemente tiene impacto sobre la dinámica de las interacciones planta-insecto, y
es posible que A. mellifera afecte la presencia de abejas nativas como Florilegus
condignus, la cual fue muy escasa durante el estudio. Las flores de los tres morfos
producen la misma cantidad de néctar aunque la cosecha en pie varía temporalmente,
y hay sincronía entre el comportamiento de alimentación de las abejas y moscas a las
1000 h cuando las flores producen más néctar. También se detectó que la marca
amarilla del tépalo superior en las flores así como la presencia de las anteras largas
influyen sobre el comportamiento de la abeja exótica y del sírfido, quienes reducen sus
visitas cuando estas estructuras son eliminadas; por otra parte, ambos visitantes
aumentan la frecuencia y duración de sus visitas cuando los estilos se eliminan de las
flores. La condición de heterostilia en P. sagittata está modulando el comportamiento
y las preferencias de los visitantes A. mellifera y L. nitens hacia determinados morfos,
lo cual debe tener consecuencias en la deposición legítima de polen entre ellos. Sin
embargo, los cambios en las preferencias de ambos visitantes entre diferentes años,
así como los patrones en la producción y transporte de polen, son aspectos que
requieren análisis posteriores a fin de tener un perfil más completo de la dinámica
espacial y temporal de las interacciones entre estos visitantes y P. sagittata.

8
ABSTRACT

The diversity and foraging behavior of floral visitors is described in Pontederia

sagittata, a heterostylous aquatic species, from video footage during floral anthesis,
also estimating the production and temporal availability of nectar; likewise using
experimental approaches on manipulation and removal of the floral characters color,
symmetry and anthers and styles, the effect on the number and duration of feeding
events of flies and bees were evaluated. The studies were conducted in a population
located in a wetland under heavy disturbance. The exotic bee Apis mellifera was the
most abundant visitor collecting pollen and feeding on nectar in the flowers of the S
and L morphs, while the sirphid Lycastrirhyncha nitens only fed on nectar. A total of
23 buterflies species that preferred visit the L morph was recorded. The high level of
human disturbance in the area probably has impact on the dynamics of this plant-
insect interactions and it is possible that A. mellifera affects the presence of native
bees as Florilegus condignus which was very low. The flowers of the three morphs
produce the same amount of nectar although the standing crop varies temporarily and
there is synchrony between the foraging behavior of bees and flies at 1000 h when the
flowers produce more nectar. It was also detected that the yellow mark on the upper
tepal of the flowers and the presence of long anthers influence the behavior of the
exotic bee and the syrphid, who reduce their visits when these structures are
eliminated; moreover both visitors increase the frequency and duration of their visits
when styles were removed from the flowers. The heterostylous condition in P.
sagittata is modulating the behavior and preferences of A. mellifera and L. nitens
towers some morphs which should have consequences for legitimate pollen deposition
between them. However changes in the preferences of both visitors between different
years as well as the patterns in the production and transport of pollen are aspects that
required further analysis to obtain a more complete profile of the spatial and temporal
dynamics of the interactions between these visitors and P. sagittata.

9
INTRODUCCIÓN GENERAL

Despliegue floral y recompensas

La interacción entre las plantas y sus polinizadores ha sido considerada un elemento

clave en la evolución de las características florales y los sistemas reproductivos de las
angiospermas (Darwin 1877, Waser 1983, Richards 1986). Se estima que la polinización
biótica relaciona aproximadamente 250,000 especies de plantas con al menos un
número similar de especies de animales, en su mayoría insectos (Waser 2006). Es así
que el éxito reproductivo de estas especies depende en gran medida de la efectividad
de su despliegue floral –representado por el número de flores abiertas por planta, y en
el caso de inflorescencias, el número de flores abiertas en cada una de ellas (Galen
1989, Ishii 2006, Glaettli y Barrett 2008)– aunado a que en hábitats con abundancia de
de especies, los insectos se ven más atraídos a visitar estos grandes parches en
floración (Ishii 2006). Así, las flores funcionan como dispositivos de señalización
optimizados para llamar la atención de potenciales polinizadores (Ne’eman y Kevan
2001, Raguso 2004, Lunau et al. 2006, 2009) a través de la expresión de sus rasgos
como indicadores de la calidad y/o cantidad de la recompensa disponible (Meléndez-
Ackerman et al. 1997, Biesmeijer et al. 2005, Kudo et al. 2007).

Las preferencias de los polinizadores están moduladas entonces por el efecto

de la asociación entre los rasgos de la estructura floral y las múltiples recompensas
(Gegear 2005, Huber et al. 2005, Chittka y Raine 2006). Sus visitas a las flores son por
tanto la respuesta a características como el color (Chittka y Raine 2006, Lunau et al.
2006, 2009, Pohl et al. 2008), fragancia (Chittka et al. 2001, Kunze y Gumbert 2001),
tamaño y forma (Conner y Rush 1996, Kelber 1997), así como la disponibilidad de polen
(Thorp 2000, Raine y Chittka 2007) y néctar (Proctor et al. 1996, Nicolson 2007, Díaz-
Forestier et al. 2009), atributos que pueden variar entre morfos florales, donde las
diferencias en la posición de los órganos sexuales modulan la cantidad y el acceso a las
recompensas de alimento (Husband y Barrett 1992), y sexo, ya que en especies dioicas
las plantas machos y hembras difieren en las características de sus flores

11
(Bierzychudek 1987, Schemske et al. 1996, Glaettli y Barrett 2008), influenciando así
las prefererencias de los visitantes.

El papel de los visitantes florales como polinizadores se relaciona directamente

con los atributos florales; por ejemplo el polen en las especies dioicas, además de
transportar los gametos masculinos desde los órganos de una flor estaminada a los
órganos de una flor pistilada protegiéndolos contra agentes dañinos (desecación,
radiación UV, infecciones por hongos y bacterias), cumple otras funciones como
atraer y adherirse al cuerpo de los insectos, sirviendo de alimento al tiempo que es
transportado entre las flores de ambos sexos (Lunau 2000). Los estambres son
reconocidos así como señales con alto nivel de atracción para una amplia diversidad
de consumidores de este recurso (Lunau 2000, 2007). De hecho, los insectos tienen la
capacidad de orientarse hacia el polen y/o anteras mediante señales de varias
modalidades sensoriales: táctiles (Gack 1981), olfativas (Dobson 1988, Lunau 1992),
gustativas (Schmidt 1985, Wacht et al. 1996, Hansen et al. 1998) y visuales (Lunau y
Maier 1995, Lunau 1996). Se trata así de un comportamiento parcialmente innato o
resultado de la experiencia adquirida durante visitas previas, lo que les permite asociar
determinadas características del diseño floral con la recompensa disponible
(Biesmeijer et al. 2005, Lunau 2007).

Por otra parte, el néctar floral constituye la principal recompensa alimenticia

que las plantas ofrecen a los polinizadores (Stpiczyńska et al. 2012), sumamente
importante para ellos pues de él obtienen la energía que les permite volar y
desplazarse entre las flores para alimentarse (Simpson y Neff 1983, Nicolson 2007,
Yokoi y Fujisaki 2008). Compuesto por agua, carbohidratos, aminoácidos, lípidos,
iones y antioxidantes, entre otros elementos (Nicolson y Thornburg 2007), su
variación (Nicolson 2007), localización y cantidad son los principales factores que
determinan la presencia de los potenciales polinizadores en las flores (Simpson y Neff
1983, Pacini et al. 2003, Pacini y Nepi 2007); por ejemplo, entre las familias que
consumen néctar y polen se encuentran moscas (Bombyliidae, Syrphidae), coleópteros
(Nitidulidae, Cerambycidae, Scarabaeidae), mariposas (Heliconidae, Micropterygidae),
avispas (Masaridae) y abejas tanto solitarias (Megachilidae, Mellitidae, Andrenidae,
Colletidae, Anthoporidae) como sociales (Apidae, Halictidae) (Lunau 2000), con

12
algunos grupos sumamente especializados en el consumo de líquidos ricos en
carbohidratos (Stoffolano 1995).

Color y guías florales

El color de las corolas es una característica clave en la atracción de los polinizadores

(Bradshaw y Schemske 2003) directamente relacionada con la constancia de visita a
un tipo de flor en particular (Hill et al. 1997, Ishii 2006). Es interesante destacar que
una amplia diversidad de flores ostenta colores que reflejan longitudes de onda corta
ubicadas dentro del rango de percepción de las abejas, cuya visión en color se basa en
los estímulos recibidos por tres tipos de receptores con picos de sensibilidad espectral
ubicados en el ultravioleta (345 nm), azul (440 nm) y verde (550 nm) (Chittka 1992,
Lunau y Maier 1995), y que son los polinizadores dominantes en la mayoría de las
comunidades vegetales (Proctor et al. 1996). El ultravioleta es entonces uno de los tres
colores primarios para las abejas que determina de manera fundamental su percepción
del color y les permite identificar y preferir los colores azules y amarillos (Faegri y van
der Pijl 1979, Spaethe et al. 2001, Reisenman y Giurfa 2008). Por otro lado, la visión en
color también ha sido reportada en dípteros de las familias Bombyliidae, Syrphidae y
Calliphoridae, con receptores periféricos –cuyos máximos de sensibilidad se localizan
en el ultravioleta (340-360 nm) y azul (430 nm)– y centrales que muestran
sensibilidad de los 520 a 600 nm (Lunau y Maier 1995); es así que moscas como
Eristalis tenax (Syrphidae) suelen preferir las flores amarillas entre otros colores
(Lunau y Maier 1995, Sutherland et al. 1999, Primante y Dötterl 2010). Sin embargo,
poco se conoce sobre su intervención como polinizadores (Kearns 1992).

Por otro lado, entre la diversidad de rasgos de color en la corola de las flores se
sabe que los patrones dicromáticos –compuestos por una región periférica que atrae
la atención de los insectos a la distancia y una región central conformada por puntos,
líneas y/o manchas de baja reflectancia al espectro UV– conocidos como guías florales
o de néctar, indican el sitio de acceso a la recompensa dirigiendo a los visitantes hacia
los nectarios (Lunau 2000, Botto-Mahan et al. 2004, Pohl et al. 2008, Lunau et al.
2009). Es destacable además el hecho de que muchas de estas guías emiten señales
visuales con las propiedades de anteras naturales (Lunau 2000, Heuschen et al. 2005).

13
 Se ha registrado que aproximadamente 30% de las flores polinizadas por abejas
tienen guías visibles para el ojo humano, mientras que en un 26% las guías únicamente
son apreciadas bajo longitudes de onda ultravioleta, por lo que sólo pueden ser
observadas por estos insectos (Proctor y Yeo 1973). La presencia de estas guías de
néctar es considerada una respuesta evolutiva a las presiones selectivas que han
tenido las flores sobre sus polinizadores y viceversa para maximizar y hacer más
eficiente la transferencia de polen (Waser y Price 1985), pues estos patrones de
coloración resultan fundamentales para optimizar el tiempo que los insectos emplean
en la búsqueda de alimento (Chittka et al. 1999, Raine et al. 2006) y por lo tanto,
constituyen componentes que afectan la ecología de su comportamiento.

En este contexto también se han documentado algunos aspectos de la relación

de las guías florales con el comportamiento de los insectos. Por ejemplo, la abeja Apis
mellifera prefiere visitar flores con patrones bicolores (Simonds y Plowright 2004,
Heuschen et al. 2005), al igual que otros himenópteros como los abejorros Bombus
impatiens (Forrest y Thomson 2009), B. hypocrita sapporensis (Ishii 2006) y B.
terrestris (Ney-Nifle et al. 2001, Pohl y Lunau 2007). De hecho, individuos jóvenes de
estas especies utilizan las guías para localizar su alimento, aprendiendo así a
reconocerlas mediante el toque de sus antenas y asociándolas con una buena
recompensa de alimento, particularmente polen (Botto-Mahan et al. 2004, Lunau et al.
2006, Pohl y Lunau 2007).

Por lo tanto, las guías florales son un elemento clave para conducir a diversas
especies de himenópteros hacia el sitio donde se encuentra la recompensa (Dafni y
Giurfa 1999, Lunau et al. 2006, 2009). Sin embargo, poco se ha estudiado sobre la
atracción y el comportamiento que su presencia promueve en las especies de dípteros,
así como sobre la importancia de otros elementos visuales y olfativos que podrían
influir en su elección de las flores a visitar (Majetic et al. 2009). Se trata así de un
interesante campo aún por investigar puesto que es posible que sean otras señales,
como las emitidas por las anteras, las que modulen su atracción a determinados tipos
de flores (Golding et al. 1999); se requieren datos sobre el efecto de las guías en
relación con el comportamiento de los visitantes florales asociados a la amplia
diversidad de especies vegetales (Lunau et al. 2006).

14
Trimorfismo floral y el comportamiento de los visitantes

La heterostilia, también conocida como hercogamia recíproca (Webb y Lloyd 1986), es

una forma única de polimorfismo en las flores de ciertas especies que adquiere su
nombre de la presencia de dos (distilia) o tres (tristilia) morfos florales dentro de una
misma población, los cuales difieren de forma recíproca en la posición y altura de los
órganos sexuales (Barrett y Shore 2008). Esta condición provee barreras tanto
genéticas como mecánicas en la prevención de la autogamia (Ganders 1979, Barrett y
Husband 1990, Da Cunha y Fischer 2009), promoviendo la polinización cruzada
eficiente al evitar de manera simultanea la autointerferencia entre los órganos
sexuales masculinos y femeninos (Barrett 2002). En las poblaciones heterostilas, la
prevalencia de la fecundación cruzada entre distintos morfos sobre la fecundación
cruzada dentro de un mismo morfo es requisito indispensable para la estabilidad del
polimorfismo intrapoblacional (Simón 2013), ya que además de aumentar la calidad de
la progenie mediante el fomento de la variabilidad genética, ayuda en la difusión de
caracteres ventajosos y elimina los genes perjudiciales, creando nuevas
combinaciones de genes más aptas que las ya existentes (Ruiz 2011).

Los estudios en estos sistemas reproductivos han sido concentrados por

mucho tiempo en pocos taxa bien conocidos (géneros Primula, Linum, Lythrum)
originalmente estudiados por Darwin (1877), siendo presentado con frecuencia a
Primula como el sistema modelo de la condición heterostílica (Mast y Conti 2006). No
obstante, la distilia ha sido reportada en 25 familias (Barrett 1992) y la tristilia en seis
familias: Lythraceae, Oxalidaceae, Linaceae, Amaryllidaceae, Connaraceae y
Pontederiaceae (Ganders 1979, Thompson et al. 1996), y continuamente son
reportados nuevos taxa (Barrett y Shore 2008).

En las especies tristílicas se combinan tres longitudes de estilo y estambres,

originando morfos florales en los que el trimorfismo se expresa además en el tamaño y
producción de los granos de polen, en relación directa con la longitud de los estambres
(Scribailo y Barrett 1994, Barrett y Shore 2008, Figura 1). Como resultado, estas
especies son autoincompatibles, ya que la posición recíproca de los órganos funciona
para promover únicamente la transferencia legítima de polen entre anteras y estigmas
de igual altura (Dos Santos y Wittmann 2000, Barrett y Shore 2008), esto mediante el
transporte eficaz del polen por parte de los visitantes florales.

15
Figura 1. Morfos florales en Pontederia sp., definidos por la longitud del estilo. a) largo (long) L
[estilo largo con estambres cortos y medianos], b) medio (medium) M [estilo medio con estambres
cortos y largos], y c) corto (short) S [estilo corto con estambres medianos y largos], y cruzamientos
legítimos (Tomado de Zomlefer 1994).

En la Familia Pontederiaceae, la tristilia se expresa en cuatro especies de

Pontederia L. y tres especies de Eichhornia Kunth (Glover y Barrett 1983, Graham et
al. 1998). Existe una amplia cantidad de estudios enfocados a la expresión de los
caracteres representativos de la tristilia y sus implicaciones evolutivas, así como al
mecanismo de la autoincompatibilidad de polinización por diversos visitantes florales
(Glover y Barrett 1983, Barrett y Glover 1985, Barrett 1989, 1990, 1992, 1993, Berry et
al. 1991, Weller 1992, Barrett et al. 1993, Eckert y Mavraganis 1996, Husband y Barrett
1998, Barrett y Shore 2008).

Si bien se tiene conocimiento de una amplia diversidad de insectos que visitan

las inflorescencias en estas especies, poco se sabe de su comportamiento. Este
aspecto es de suma importancia ya que la condición heterostílica, al promover
diferencias en la producción, tamaño y acceso al polen y néctar, puede influir en las
preferencias y el tiempo que los visitantes florales dedican a la alimentación (Barrett
1990, 1992), modulando como consecuencia los procesos de transporte de polen
legítimo entre los morfos (Barrett y Forno 1982, Barrett y Shore 2008).

16
 En este sentido la entomofauna que visita algunas poblaciones canadienses de
Pontederia cordata se integra por 11 especies de abejorros (Bombus spp.), cuatro
abejas (A. mellifera, Melissodes apicata, Megachile mendica y Dufourea novae-
angliae), dos mariposas (Hemaris diffinus y una especie de Hesperiidae), una especie
de mosca (Syrphidae) y una ave (Archilocus colubris) (Wolfe y Barrett 1988),
destacando entre ellas Bombus spp., M. apicata y A. mellifera como las especies más
abundantes (Wolfe y Barrett 1987), que además presentan diferencias en sus
preferencias de colecta de recursos entre los morfos florales y en su eficiencia en el
transporte de polen (Wolfe y Barrett 1989, Harder y Barrett 1993, Orth y Waddington
1997). Además, para esta misma especie de Pontederia se conoce que la cantidad y
dinámica de la producción de néctar no difiere entre morfos florales (Wolfe y Barrett
1987, Orth y Waddington 1997). En el caso de las poblaciones sudamericanas de
Eichhornia azurea y E. crassipes se tiene documentado que son visitadas por la abeja
colectora de polen Ancyloscelis gigas (Barrett 1980, Dos Santos y Whitmann 2000), y
para E. paniculata se cuenta con el registro de visitas por Florilegus festivus (Husband
y Barret 1992).

En especies tristílicas son pocos los estudios que se han realizado respecto al
efecto que tiene la manipulación de caracteres florales ajenos a la estructura y diseño
de la corola, particularmente anteras y estilos, sobre el comportamiento de los
insectos visitantes. No obstante, destaca el estudio de Kohn y Barrett (1992) en el que
no se registraron cambios en el número de visitas de Bombus sp. a inflorescencias
intactas y sin estilo del morfo largo de E. paniculata, aunque estos insectos dejaron de
arribar a las flores de los morfos corto y mediano cuando se removieron las anteras
largas.

17
SISTEMA DE ESTUDIO

Pontederia sagittata es una planta acuática conocida de forma común como lirio, lirio
de laguna, pata de vaca, platanito, cucharita, reina de agua, tul y tule (VAST 2013), en la
cual se expresa la tristilia. Es una especie perenne cuyas poblaciones trimórficas
(Glover y Barrett 1983) se desarrollan en marismas y estuarios, zanjas de drenaje y
pastizales inundados, a lo largo de la planicie costera de México, Guatemala y
Honduras (Lowden 1973), aunque se ha registrado su presencia en algunas
comunidades aisladas a través de Centro y Sudamérica (Castellanos 1958). Pocos son
los estudios que se han realizado en ella, en contraste con otras especies de la familia.
En el primero de ellos, a partir de observaciones de campo y experimentos
implementados en ocho poblaciones en los estados de Veracruz y Tabasco, Glover y
Barrett (1983) describieron por primera vez las características morfológicas de la
tristilia en la especie. Además examinaron la expresión de la incompatibilidad entre los
morfos mediante polinizaciones controladas y observaciones del crecimiento del tubo
polínico, y describieron la estructura de las poblaciones así como los patrones de flujo
de polen.

Análisis más detallados de las implicaciones reproductivas de la condición

heterostílica en P. sagittata fueron abordados posteriormente por Scribailo y Barrett
(1991a), quienes describieron los caracteres que distinguen los morfos florales así
como las características estructurales del tubo polínico que probablemente influyen en
la autoincompatibilidad de los morfos y en el proceso de polinización. Para ello
estimaron los patrones en el crecimiento del tubo polínico en polinizaciones legítimas
e ilegítimas (Scribailo y Barrett 1991b) y los potenciales efectos inhibitorios del polen
incompatible o autopolinización en la producción de semillas (Scribailo y Barrett 1994).

En P. sagittata cada planta produce inflorescencias de un mismo morfo, mismas

que están compuestas por 70 a 220 flores de corola azul-lila (Glover y Barrett 1983) y
en las cuales como ya se ha mencionado, la condición de tristilia condiciona la
cantidad y el acceso a las recompensas de alimento para los visitantes florales, por lo
que se ha planteado que la marca amarilla o guía de néctar ubicada en el tépalo
superior de las flores (Zomlefer 1994), es una estrategia que estandariza el potencial

18
de atracción de estos tres diferentes morfos (Barrett 1990, 1992). En este sentido un
aspecto a destacar es que, cuando las flores se observan bajo un espectro de luz de
aproximadamente 400 nm, esta guía absorbe la luz UV contrastando fuertemente con
la coloración de la periferia de los tépalos. Además las anteras largas y estilos se
destacan también como potenciales señales visuales del diseño floral que podrían
estar interviniendo directamente en la atracción de los visitantes (Figura 2).

Figura 2. Aspecto de las inflorescencias de Pontederia sagittata a simple vista (a) y bajo un espectro de
luz ultravioleta de 400 nm (b, c y d), donde se observa cómo las guías florales absorben esta longitud de
onda y contrastan con el resto de la corola (a), mientras que las anteras largas (b) y estilos (c)
sobresalen como potenciales señales visuales atractivas para los visitantes florales.

Si bien se trata de una especie clonal con crecimiento vegetativo, debido a su

condición tristílica es completamente dependiente de la intervención de vectores para
el transporte de su polen (Simón 2013). Es así que el comportamiento de visita y
alimentación de los visitantes florales en plantas con esta condición constituye un
aspecto clave para su éxito reproductivo (Wolfe y Barrett 1988), ya que para el
mantenimiento del trimorfismo floral se esperaría que no existieran preferencias por
parte de aquellos, permitiendo que todos los morfos tengan el mismo éxito en el
transporte y deposición legítima de su polen (Harder y Barrett 1992).

Bajo este contexto, el único antecedente conocido que proporciona alguna

información de los insectos visitantes a P. sagittata es el estudio que Glover y Barrett
realizaron en 1983, en el cual reportaron que la mosca Lycastrirhyncha willistoni

19
(actualmente sinónimo de L. nitens [Syrphidae]), así como la abeja solitaria Florilegus
condignus (Anthoporidae), visitaban frecuentemente sus inflorescencias.

Por lo tanto el objetivo de esta tesis fue documentar el comportamiento y

preferencias de los insectos que visitan las inflorescencias de P. sagittata, como un
aspecto clave para comenzar a comprender la dinámica de la compleja red de
interacciones ecológicas que están modulando el transporte de polen entre los morfos
florales, y que tienen, por ende, consecuencias directas en el éxito reproductivo de
esta especie tristílica.

20
HIPÓTESIS

Si la condición de tristilia en Pontederia sagittata influye en la cantidad y el acceso a

las recompensas de néctar y polen, entonces se espera que los visitantes florales
muestren variación en sus preferencias de visita y actividad sobre las inflorescencias
de los tres morfos florales, lo cual se traduce en diferencias en su comportamiento de
selección de flores a visitar, consumo de néctar y colecta de polen, a distintas escalas
temporales, en una población trimórfica.

OBJETIVO

Identificar los visitantes florales en la especie tristílica Pontederia sagittata, y

describir su comportamiento de visita y alimentación.

Para ello, el proyecto de investigación se integró por cuatro capítulos, que a

continuación se enlistan, mismos que fueron planteados desde la perspectiva
observacional y de experimentación en campo bajo la óptica de la ecología de las
interacciones interespecíficas planta-insecto, con base en la identificación de los
insectos que visitan las inflorescencias y la descripción de su comportamiento.

21
ESTRUCTURA DE LA TESIS

I. Diversidad y preferencias de los visitantes en la planta tristílica Pontederia

sagittata

I. Diversity and preferences of visitors in the tristylous Pontederia sagittata

Se registró la diversidad y preferencias de los insectos que visitan las inflorescencias

de los tres morfos presentes en la población estudiada de P. sagittata. En 300
inflorescencias se registraron 867 visitantes pertenecientes a seis órdenes
taxonómicos: Hymenoptera, Diptera, Coleoptera, Lepidoptera, Orthoptera y
Hemiptera, los cuales las utilizaron con diferentes propósitos: mientras las abejas (en
su mayoría representadas por A. mellifera), moscas (con abundancia de L. nitens) y
mariposas arriban en busca de polen y/o néctar, los coleópteros realizan
principalmente actividades de apareamiento y los himenópteros se mantienen al
acecho de presas potenciales. Asimismo se observaron visitas preferenciales hacia
determinados morfos en aquellos grupos que obtienen alimento de las inflorescencias.

II. Comportamiento de alimentación de A. mellifera (Hymenoptera: Apidae) y L.

nitens (Diptera: Syrphidae) en Pontederia sagittata (Commelinales:
Pontederiaceae) en un sitio perturbado

II. Foraging behavior of A. mellifera (Hymenoptera: Apidae) and L. nitens (Diptera:

Syrphidae) on Pontederia sagittata (Commelinales: Pontederiaceae) on a disturbed
site.

Se describieron las preferencias de visita y el despliegue conductual de abejas y

moscas –los visitantes más abundantes en la población estudiada– al colectar néctar y
polen en los tres tipos de inflorescencias de P. sagittat, en las cuales se estimó además
la cantidad de néctar producido durante el periodo de antesis. Se encontró que los tres
morfos florales producen la misma cantidad de néctar; sin embargo, en promedio más
abejas prefirieron visitar las inflorescencias de los morfos S y M, en las cuales
desarrollaron un número mayor de eventos de obtención de recursos y se

22
mantuvieron más activas colectando polen de las anteras largas y alimentándose de
néctar. En contraste, las moscas visitaron sin distinción los morfos S y L para obtener
néctar, no obstante en este caso el promedio se ubicó en las inflorescencias del
primero, donde se observaron más eventos de alimentación y más tiempo de actividad.

III. Variación temporal del comportamiento de abejas y moscas en inflorescencias

tristílicas en relación con la disponibilidad de néctar

III. Temporal variation in the behavior of bees and flies on tristylous inflorescences
in relation to nectar availability

Se analizó cómo la disponibilidad del néctar floral modula los patrones temporales de
actividad de abejas y moscas al visitar las inflorescencias de P. sagittata. De 297
visitantes registrados en 180 inflorescencias, las abejas fueron los visitantes más
abundantes con 251 individuos, en contraste con las moscas que estuvieron
representadas sólo por 46 individuos. Los valores más altos de cosecha en pie de
néctar floral se registraron a las 10:00, horario en el cual tanto A. mellifera como L.
nitens se mostraron más activas en la búsqueda y recolección de alimento, aunque a
las 12:00 horas también se encontraron registros importantes de visita. Las abejas
mostraron preferencia hacia los morfos M y L, mientras que las moscas eligieron un
mayor número de inflorescencias S y M.

IV. Cómo influyen los rasgos florales de Pontederia sagittata en la selección de

inflorescencias a visitar por parte de abejas y moscas

IV. How floral traits of Pontederia sagittata influence the selection of

inflorescences to visit by bees and flies

Se compararon las preferencias de visita y el tiempo de permanencia de la abeja

exótica A. mellifera y el sírfido L. nitens sobre inflorescencias de P. sagittata intactas y
con flores en las que se manipularon los rasgos florales de color, simetría, anteras y
estilos. Las abejas mostraron una marcada preferencia de visita hacia las flores cuyas
corolas se mantuvieron intactas; en contraste, para las moscas el cambio de color en

23
las corolas no promovió una alteración en sus preferencias, visitando por igual
inflorescencias de corolas bicolores y monocromáticas. Por el contrario, ambos
visitantes disminuyeron sus visitas cuando fueron retiradas las anteras largas de las
flores en los morfos S y M, mostrando una respuesta contraria al eliminarse los estilos
largos en el morfo L.

En el apartado correspondiente a la Discusión General se analiza cómo el

comportamiento de los visitantes florales observado en P. sagittata es modulado por
sus preferencias en la búsqueda de alimento, y por otros factores tales como el
despliegue floral, la disponibilidad de alimento y la frecuencia de morfos, seguramente
con importantes consecuencias para el éxito reproductivo de esta especie tristílica.

24
ESPECIES DE ESTUDIO

A continuación se indica la clasificación taxonómica y descripción de las tres especies

protagónicas cuyas interacciones ecológicas se encuentran involucradas en la
presente investigación: Pontederia sagittata, Apis mellifera y Lycastrirhyncha nitens.

Pontederia sagittata
Clasificación: APG III (2009), VAST (2013)

Clase: Equisetopsida

Subclase: Magnoliidae

Orden: Commelinales

Familia: Pontederiaceae

Género: Pontederia

Especie: Pontederia sagittata C. Presl (1827)

Sinónimos: Pontederia cordata fo. sagittata

(C. Presl) Solms, P. cordata var. sagittata (C.
Presl) Schery

Pontederia sagittata es una hierba

acuática perenne de tallos erectos, flotantes o
rastreros, estoloníferos o rizomatosos. Las hojas son simples, enteras, alternas y
dísticas, envolventes en la base, con venación paralela, pecioladas, con láminas
lanceoladas a ampliamente ovadas, de 8-32 cm, ampliamente sagitadas en la base, de
márgenes enteros. Las inflorescencias tienen apariencia racemosa, son espigadas,
alargadas y casi globosas, de 7-10 cm de longitud, sostenidas por una hoja modificada
con frecuencia reducida a una espata terminal que sostiene de 70 a 220 flores (Glover
y Barrett 1983); estas últimas son zigomórficas, perfectas, hipóginas, trimórficas, con

25
nectarios septales; el perianto es tubular, el tubo de 6-7 mm, formado por seis tépalos
petaloides azules a lilas, persistentes, distribuidos en dos series de tres. En el tépalo
medio superior, diferenciado, hay una marca amarilla o guía de néctar. El androceo
está formado por seis estambres insertos a distintos niveles en el tubo del perianto,
con longitud y filamentos distintos, anteras basifijas, versátiles, dehiscentes
longitudinalmente, introrsas. El gineceo tiene un pistilo básicamente tricarpelar,
algunas veces con dos carpelos reducidos. El ovario es súpero, los óvulos son
numerosos, algunas veces solitarios. El estilo y estigma son trilobados, y el fruto es
una cápsula loculicida con líneas rugosas longitudinales, con semillas pequeñas,
ovoides, de abundante endospermo que rodea un pequeño embrión (Zomlefer 1994).

Es una especie clonal con crecimiento vegetativo; en cada ramet o planta

individual se producen inflorescencias que comparten el mismo morfo, las cuales
pueden florecer simultáneamente. La apertura o antesis floral comienza de la base
hacia la punta de las inflorescencias, 360° alrededor del eje vertical de las mismas, lo
que da como resultado la presencia de flores abiertas durante 6 ó 7 días. Las flores
abren un solo día, aproximadamente de las 09:00 a las 15:00 horas, periodo al término
del cual comienzan a marchitarse (Figura 3).

Figura 3. Cuatro etapas de la antesis floral en Pontederia sagittata: (a) botones a punto de abrir, (b)
flores comenzando su apertura, (c) inflorescencia en pleno despliegue floral, (d) flores en proceso de
marchitamiento.

P. sagittata es visitada por una gran diversidad de insectos, entre los que
pueden mencionarse himenópteros (A. mellifera y F. condignus), dípteros

26
(Bombyliidae, Dolichopodidae, Rhagionidae, Syrphidae [L. nitens] y Tipulidae),
coleópteros (Cantharidae, Chrysomelidae, Coccinellidae y Staphylinidae), y
lepidópteros (representados al menos por 23 especies de mariposas), así como
ortópteros (dos especies de saltamontes), hemípteros (dos especies de chinches) y
arañas (Aranea). La Figura 4 concentra la diversidad de especies que, de acuerdo con
diversos estudios, visitan las inflorescencias de algunas especies tristílicas en
Pontederiaceae, como P. cordata, E. azurea, E. crassipes y E. paniculata; en el caso de
P. sagittata muestra los resultados de la presente investigación, como el primer
antecedente que aporta esta información para la especie.

27
Figura 4. Visitantes florales reportados en cinco especies tristílicas de Pontederiaceae. Para P. sagittata
se muestra la diversidad encontrada en el presente estudio.

28
Apis mellifera
Clasificación: ADW (2013)

Reino: Animal

Phylum: Arthropoda

Clase: Insecta

Orden: Hymenoptera

Superfamilia: Apoidea

Familia: Apidae

Género: Apis

Especie: Apis mellifera L. (1758)

Los individuos de A. mellifera tienen

tono corporal marrón rojizo con franjas
negras y anillos amarillo-anaranjados en
el abdomen, con vellosidades en todo el
cuerpo, más abundantes en cabeza y tórax. Las patas posteriores son de color marrón
oscuro y tienen una corbícula o canasta de polen, como parte de la tibia. Sus ojos, con
visión a color en un ámbito de casi 360° (Horridge 2005), les permiten reconocer los
estímulos visuales basándose en las diferencias cromáticas captadas por los
receptores en sus omatidios, sensibles al ultravioleta, amarillo-anaranjado, azul y
verde (300-650 nm) (Kelber et al. 2003, Chittka y Raine 2006).

Es un visitante floral generalista, recolector de néctar y polen, abundante y

eficiente (Lunau y Maier 1995), que identifica aquellas flores con las mejores
recompensas de alimento en el menor tiempo posible utilizando diversos atributos de
las flores (fragancia, color, tamaño, simetría) y del ambiente, que le ayudan a
memorizar su ubicación (Chittka et al. 1999, Raine et al. 2006). Sus colonias se
componen por castas con diferentes genotipos (Koeniger 1986) y comportamientos

29
(Breed y Page 1989, Fewell y Page 1993). Se considera un competidor superior debido a
su eficiente explotación de los atractivos parches de plantas en floración, desplegando
danzas para comunicar a otros miembros de su colonia la dirección y distancia en las
que se encuentra el alimento (Von Frisch 1965, Visscher y Seeley 1982).

A. mellifera es nativa de Europa, el occidente de Asia y África; su introducción a

los otros continentes comenzó en el siglo XVII y actualmente se le considera la especie
de abeja con mayor distribución en el mundo (Winston et al. 1981) con 26 subespecies
reconocidas (Padilla et al. 1998, ADW 2013). Prefiere hábitats con abundancia de
plantas con flores y puede sobrevivir en casi todos los ambientes que posean
suficiente agua, comida y refugio (Winston et al. 1981, Milne y Milne 2000). También se
caracteriza por ser ampliamente utilizada como vector para la polinización en la
mayoría de los cultivos que requieren de la participación de insectos (Canto y Parra
2000).

30
Lycastrirhyncha nitens
Clasificación: Pape y Thompson (2013)

Reino: Animal

Phylum: Arthropoda

Clase: Insecta

Orden: Diptera

Familia: Syrphidae

Género: Lycastrirhyncha

Especie: Lycastrirhyncha nitens Bigot (1859)

Sinónimos: Lycastrirhyncha willistoni

Coquillett, L. quinta Doesburg, L. mexicana
Curran, L. titillans Hull.

Los individuos de Lycastrirhyncha nitens

miden aproximadamente 9 mm de longitud,
la cabeza es negra con pelos blanquecinos, y los cilios occipitales y pelos frontales son
negros. La mitad apical del aparato bucal es negro-azulado y en la frente tienen tres
manchas negras opacas en forma triangular. Se caracterizan por tener una mancha
negra brillante que se extiende desde cada ocelo exterior a las esquinas posteriores de
los ojos, así como por sus antenas rojizas.

El tórax es de un tono metálico azulado o verdoso negro y el mesonoto

presenta cuatro líneas negras en la parte central. El escutelo, que tiene una mancha
rojiza en el disco, es café opaco entre éste y las esquinas basales, y brillante en su
base, con pelos amarillo pálido y algunos negros dispersos. Las patas son marrones,
con los ápices de los fémures rojizos y el tercio basal o menos de las tibias y
segmentos basales del tarso anterior amarillo rojizos. Las alas son hialinas, con venas
de color marrón, escamas blancas y halterios amarillos.

31
 Su abdomen es negro brillante a ligero color bronce, con marcas opacas negras
y anaranjadas, y presenta pelos muy cortos, amarillo pálidos. El primer segmento tiene
una pequeña mancha negra opaca a cada lado, el segundo segmento una larga mancha
negra opaca rectangular a la mitad de la extensión desde la base al tercio apical, de
márgenes laterales generalmente negro brillante. El tercer segmento presenta una
pequeña mancha rojiza oscura en ambos lados de la base y el cuarto segmento tiene
un triángulo basal negro opaco y manchas grandes redondeadas posteriores.
Finalmente el quinto segmento tiene un pequeño triángulo opaco en la base (Bigot
1859, Curran 1930).

Es una especie neotropical cuya distribución abarca desde México hasta Brasil
(Thompson 2010), y que en la zona de estudio es un visitante floral abundante en las
inflorescencias de P. sagittata.

32
SITIO DE ESTUDIO

Se ubica en la localidad conocida como Cansaburros, aproximadamente 8 km al sur de

la laguna de La Mancha, dentro del municipio de Actopan, Veracruz, en las
coordenadas 19°32’08’’ Norte y 96°22’43’’ Oeste (Figura 5).

Figura 5. Ubicación del sitio de estudio en Cansaburros; la población de Pontederia sagittata se

distribuye en la zona enmarcada por el recuadro amarillo, en un pastizal inundado.

Corresponde a un sitio sometido a una elevada perturbación como

resultado de las actividades de pastoreo de ganado vacuno, por lo que está
conformado prácticamente por pastizales; lo rodean zonas de cultivo de caña de
azúcar en el oeste y por vegetación de dunas costeras en el este. La población de
P. sagittata se distribuye a lo largo de un cauce conocido como Canal Gallegos,
con una extensión cercana a 1 km aunque de manera intermitente. Sin embargo,
cuando el potrero se inunda producto de la época de lluvias, la población de esta
planta acuática aumenta considerablemente, cubriendo superficies importantes
dentro del potrero (Figura 6).

33
Figura 6. Aspecto de la población trimórfica de Pontederia sagittata en la cual se realizó el estudio,
donde puede observarse el alto grado de perturbación de la zona al ser dominada por un pastizal.

La vegetación original de esta zona geográfica corresponde a una selva

mediana subperennifolia, aunque la transformación en el uso del suelo para la
ganadería ha promovido el crecimiento y dominancia del pasto estrella, Cynodon
plectostachyus. No obstante, en los remanentes de vegetación que rodean el sitio
aún se pueden observar algunos ejemplares de especies representativas de la
región como Enterolobium cyclocarpum, Ficus cotinifolia, F. glabrata, Ceiba
pentandra, C. aesculifolia, Acrocomia mexicana, Sabal mexicana, Cocos nucifera,
Scheelea liebmannii, Tabebuia rosea, T. chrysantha, Cedrela mexicana, Coccoloba
barbadensis, Inga vera, Albizia lebbeck, Sapium lateriflorum, Guazuma ulmifolia,
Trichilia havanensis, Diospyros digyna, Bursera simaruba, Pithecelloium dulce,
Ginora nudiflora, Tecoma stans, Sapindus saponaria, Hippocratea celastroides,
Gyrocarpus jatrophifolius y Pouteria hypoglauca, entre otras.

En el estrato herbáceo y arbustivo se pueden encontrar especies como Sida

rhombifolia, Verbena sp., Hydrocotyle umbellata, Ludwigia octavalvis, Datura sp.,
Solanum sp., Bidens sp., Crotalaria sp., Mimosa pigra, Typha domingensis, Thalia
geniculata, Asclepias curassavica, Mikania sacandens, Stenotaphrum
secundatum, Commelina sp., Philodendron sagittifolium, Heliconia latispatha,
Cissus sp., Acacia cornigera, A. farnesiana, Cyperus sp., entre otras.

34
Aspecto del pastizal en el que se encuentra
inmersa la población de P. sagittata.