Manejo del ácaro Aceria litchii (Acari: Eriophyidae) en Litchi

chinensis

Bárbara Monteiro de Castro e Castro 1  , Angélica Plata-Rueda 2  , Wiane Meloni

Silva 3  , Claubert Wagner Guimarães de Menezes 4  , Carlos Frederico
Wilcken 5  , José Cola Zanuncio 6 
1
 M. Sc. Estudiante de doctorado. Departamento de Fitotecnia, Universidad Federal de
Viçosa, 36571-900, Viçosa, Minas Gerais, Brasil, barbaramcastro@hotmail.com
2
 Post-Doc. Post-Doctor, Departamento de Agronomía, Campus Rio Paranaíba,
Universidad Federal de Viçosa, 38810-000, Rio Paranaíba, Minas Gerais, Brasil,
angelicaplata@yahoo.com.mx.
3
 M. Sc. Estudiante de doctorado, Departamento de Ciencias Forestales, Universidad
Federal de Viçosa, 36570-900, Viçosa, Minas Gerais, Brasil, wianems@yahoo.com.br.
4
 D. Sc. Profesor del Departamento de Ciencias Agrícolas, Instituto Federal del Norte de
Minas Gerais, 39480-000, Januaria, Minas Gerais, Brasil,
claubertmenezes@yahoo.com.br.
5
 D. Sc. Profesor del Departamento de Protección Fitosanitaria, Universidade Estadual
Paulista Júlio de Mesquita Filho, (UNESP), 18610-307, Botucatu, São Paulo, Brasil,
cwilcken@fca.unesp.br.
6
 Ph. D. Profesor del Departamento de Entomología / BIOAGRO, Universidad Federal de
Viçosa, 36570-900, Viçosa, Minas Gerais, Brasil, zanuncio@ufv.br.
RESUMEN

Las frutas de litchi chinensis son muy populares en el mercado internacional. El ácaro

erinose, Aceria litchii (Eriophyidae), una plaga importante de este cultivo, se alimenta de
las hojas y de todas las partes de las plantas que forman erinea. El propósito de esta
revisión es presentar los métodos de control más comunes y proponer técnicas de gestión
integrada para los sistemas de producción de L. chinensis . Se detectaron infestaciones
de A. litchii en huertos brasileños en 2008. Los pesticidas químicos son actualmente la
principal medida de control para esta plaga; sin embargo, la combinación de métodos
biológicos, químicos y culturales es más prometedora a largo plazo. Controlar y prevenir el
ácaro erinosa son factores clave para reducir su propagación y establecimiento.

Palabras clave: fruta; parásito; pesticidas Sapindaceae

RESUMEN

El cultivo del litchi, Litchi chinensis, tiene gran popularidad en el mercado internacional. El

ácaro del litchi, Aceria litchii (Eriophyidae), es una de las principales plagas de este cultivo,
se alimenta de hojas, sobre todo en la parte inferior de las plantas que forman eríneos. El
objetivo de esta revisión es presentar los principales métodos de control y proponer
técnicas de manejo en el sistema de producción integrado del cultivo de L. chinensis. Se
detectaron infestaciones de A. litchii en los huertos de Brasil en 2008 y el uso de
insecticidas químicos es el principal método de control de esta plaga. La combinación de
métodos de cultivo biológico y químico hace que el sistema sea más satisfactorio en el largo
plazo. El control y la prevención del ácaro del litchi son clave para reducir su propagación y
establecimiento.

Palabras-clave: Fruta; plaga; pesticidas; Sapindaceae

INTRODUCCIÓN

El litchi, Litchi chinensis Sonn. (Sapindaceae) es una planta tropical nativa del sudeste

asiático que produce frutos climatéricos ( Cabral et al . 2014 ) y se cultiva en varios países
( Gontier et al . 2008 ; Jiang et al . 2013 ). Es ampliamente buscado en el mercado internacional
( Yang et al . 2016 ). China e India son los mayores productores ( Ranjan y Ran 2015 ). En Brasil, el
litchi se introdujo en 1810 y en 1970 comenzó la producción comercial en São Paulo
( Yamanishi et al . 2010) Actualmente, es una de las frutas exóticas más populares del país
( Alves et al . 2016 ), siendo la variedad "Bengala" la más consumida ( Suguino 2006 ). La
recolección se lleva a cabo entre noviembre y enero ( Martins et al. 2001 ; Yamanishi et al . 2001 ),
cuando la demanda de fruta es alta y no hay competencia de otros países ( Lins et al .
2015
 ). La fruta tiene un epicarpio rojo que rodea el mesocarpio que consiste en una
capa blanca, con pulpa sabrosa y alto valor nutricional ( Bhoopat et al . 2011) Los frutos de
esta planta pueden comerse frescos y usarse para fabricar jugos, vinagre, mermeladas
y bebidas alcohólicas fermentadas ( Alves et al . 2011 ; Saxena et al . 2011 ). Los compuestos
bioactivos como los lignanos y los flavonoides están presentes en grandes cantidades
en las hojas y el epicarpio de L. chinensis ( Wen et al . 2014 ). Además, el consumo de frutas
y semillas de lichi puede prevenir el crecimiento de células cancerosas ( Bhat y Al-Daihan
2014
 ; Wen et al . 2015 ).

Entre las principales plagas de L. chinensis , se destaca el ácaro Aceria litchii (Keifer)

(Acari: Eriophyidae) ( Lall y Rahman 1975 ; Hameed et al . 1992 ; Huang 2008 ), habiéndose reportado en
Australia, Brasil, China, Hawai, India y Pakistán ( Jeppson et al . 1975 ; Sabelis y Bruin 1996 ; Hong et al .
2006
 , Huang 2008 ). Las lesiones causadas por A. litchii se detectaron en plantas de litchi en
el estado de São Paulo, Brasil, en enero de 2008, siendo el primer informe de esta
plaga en América del Sur ( Raga et al.. 2010 ). Espírito Santo fue el segundo estado brasileño
donde se confirmó la infestación ( Fornazier et al . 2014 ). Aceria litchii se encuentra y se
alimenta de las hojas, las flores y la parte inferior de losfrutosjóvenes de L.
chinensis ( Nishida y Holdaway 1955 ; Butani 1977 ; Sharma et al . 1986 ). Factores abióticos como la
temperatura, la humedad relativa, la velocidad del viento y la precipitación afectan el
crecimiento de la población de este ácaro ( Singh et al . 1987 ). La relación simbiótica entre A.
litchii y las algas Cephaleuros virescensKunze (Tentrepohliaceae) favorece la formación
de erineos (tricomas desarrollados anormalmente) ( Saha et al . 1996 ). El erineo genera un
ambiente adecuado para los ácaros, protegiéndolos de la precipitación, la temperatura,
el viento ( Sharma 1984 ; Sharma et al . 1986 ; Thakur y Sharma 1990 ) y la acción de los productos
químicos ( Jeppson et al . 1975 ; Westphal y Manson 1996 ) . La colonización por estas algas causa
efectos perjudiciales para la planta a través del bloqueo estomatal y dificulta la
fotosíntesis ( Alam y Wadud 1963) Inicialmente, el erineo es de color blanco plateado,
cambiando a marrón claro, marrón rojizo oscuro y negro a medida que avanza la
infestación ( Waite 2005 ). Las hojas afectadas se vuelven gruesas y onduladas, se
marchitan y finalmente caen. Los brotes dañados no producen flores ni frutos ( Lall y
Rahman 1975
 ).
Las prácticas para el control de los ácaros del litchi deben adoptarse durante la mayor
parte del año ( Azevedo et al . 2014 ) principalmente en el desarrollo de la inflorescencia y la
expansión de nuevas hojas cuando los ácaros migran a órganos jóvenes para
refugiarse, alimentarse y multiplicarse estableciendo nuevos erineos ( Arthur y Machi
2016
 ). Varios productos químicos se utilizan ampliamente para controlar el ácaro
( Azevedo et al . 2013 ), pero es deseable la adopción de otros métodos de control.

Esta revisión tiene como objetivo presentar los principales métodos de control, sus
avances y proponer técnicas de manejo para el ácaro litchi, A. litchii .

Muestreo

El comportamiento y el pequeño tamaño de A. litchii dificultan la verificación de la

densidad de población. Este ácaro vive en erineos, lo que impide la observación directa
( Azevedo et al . 2014 ). Los métodos para estimar las poblaciones de ácaros del lichi y otros
insectos que forman erineos se han adaptado de uno utilizado para evaluar las
densidades de nematodos en las raíces de las plantas ( Coolen y D 'Herde 1972) que consiste en
mezclar hojas infestadas de lichi en una licuadora durante 1 minuto en 250 ml de agua
destilada y tamizar el material con un juego de tamices con aberturas de 2, 0.2 y
0.037 mm, respectivamente, de arriba a abajo. Las partículas más grandes de las
hojas se retienen en las dos pantallas de mayor apertura, mientras que las más
pequeñas y los ácaros se retienen en la pantalla con una menor apertura. El paso del
ácaro a través de las pantallas superiores es conducido por un chorro de agua
corriente durante unos segundos. El material retenido en el tamiz más bajo se
transfiere a un cilindro de 25 ml, usando solución de sacarosa (densidad de 1,15 g /
ml, correspondiente a 400 g de sacarosa comercial disuelta en 750 ml de agua). El
material debe agitarse varias veces y dejarse reposar durante 15 horas permitiendo
que los ácaros se concentren cerca de la superficie de la solución. El sobrenadante se
vierte a través de un 0. La pantalla de apertura de 037 mm y el material retenido
(principalmente ácaros) se lava con agua destilada para eliminar el exceso de
sacarosa. Los ácaros deben transferirse a una botella con 15 ml de etanol al 70%. Los
ácaros se cuentan en hojas de Peters, comúnmente utilizadas en los recuentos de
nematodos. La estimación se realiza extrapolando el recuento de tres alícuotas de 1
ml. Este procedimiento es progresivo con mayor precisión ya que elEl nivel de
infestación de A. litchii aumenta ( Azevedo et al . 2014 ). La mayor densidad de A. litchii en las
plantas en Brasil se registra al comienzo de la temporada de lluvias (octubre) y en la
mitad de la estación seca (mayo-junio) ( Azevedo et al . 2014 ). La densidad de Aceria
litchii también se puede determinar agitando piezas de hojas de 2 cm 2 con erineos en
una solución de detergente neutro al 0,5% durante cinco segundos para desalojar este
ácaro de los erineos. El recuento de ácaros presentes en la solución se realiza con un
microscopio estereoscópico ( Picoli 2010 ).

Control químico

Los pesticidas deben aplicarse antes y / o durante la aparición de la inflorescencia y la

expansión de la hoja de L. chinensis ( Picoli 2010 ). La pulverización fuera de este rango
tiene resultados insatisfactorios ( Waite 2005 ). El principal problema con el control de los
ácaros Eriophyidae es su ciclo de vida oculto. La aplicación de pesticidas debe ocurrir
durante las etapas en que los ácaros abandonan temporalmente los erineos. El control
está mejor provisto de acaricidas con un efecto residual prolongado, ya que la
transferencia (salida erina) de los ácaros a las nuevas hojas se extiende durante varios
días o semanas ( Van Leeuwen et al . 2010 ).
Se recomiendan tres aplicaciones preventivas de dimetoato o azufre en polvo soluble a
intervalos de dos a tres semanas en Tailandia ( Waite y Hwang 2002 ). El diclorvos, el
clorpirifos, el dimetoato y el isocarbofos son efectivos y se usan en China ( Waite 2005 ). La
aplicación de fenpiroxima, azufre, abamectina y hexitiazox causa una alta mortalidad
por A. litchii . Sin embargo, estos insecticidas se consideraron dañinos para el
depredador Phytoseius intermedius Evans y MacFarlane (Acari: Phytoseiidae) ( Azevedo et
al . 2013
 ). La eliminación completa de A. litchii se logró con una doble aplicación de
espiromesifeno a una concentración de 0.144 g ai L -1en Tailandia ( Schulte et al . 2007 ).

Cuando se usa efectivamente, el azufre presenta baja toxicidad para los mamíferos,
pero tiene un impacto en los enemigos naturales ( Prischmann et al . 2005 ) como P.
intermedius ( Azevedo et al . 2013 ); Galendromus occidentalis (Nesbitt, 1951) ( Beers et al .
2009
 ); Euseius victoriensis (Womersley, 1954) ( Bernard et al . 2010 ) y Typhlodromus
pyri (Scheuten, 1857) (Acari: Phytoseiidae) ( Gadino et al . 2011 ). El azufre es inorgánico e
ineficaz contra Tetranychus urticae. (Koch, 1836) (Acari: Tetranychidae) (Auger et al. 2003).

Se ha revisado el desarrollo de resistencia de los ácaros Eriophyidae a los pesticidas

( Messing y Croft 1996 ). La resistencia al organofosfato por Aculus cornutus y A.
lycopersici (Acari: Eriophyidae) se confirmó en el laboratorio ( Abou-Awad y El-Banhawy 1995 ),
pero los productos con diferentes mecanismos de acción pueden reducir el desarrollo
de resistencia en las plagas de ácaros ( Azevedo et al. 2013 ).

La azadiractina causa una baja mortalidad de A. litchii pero tiene un bajo efecto sobre
el depredador P. intermedius ( Azevedo et al . 2013 ). Este insecticida es tóxico para los ácaros
fitófagos y depredadores ( Castagnoli et al. 2000 ; Brito et al. 2006 ; Duso et al. 2008 ).

En Australia, el manejo de A. litchii consiste en tres aplicaciones de acaricidas durante

la formación de brotes a intervalos de 10 a 14 días si es erineos en la mayoría de las
plantas. Se logró un control satisfactorio con aerosoles sucesivos alternando azufre y
dimetoato, el primero realizado al comienzo de la formación de brotes, si el ácaro está
presente durante la floración de L. chinensis ( Waite 2011 ). Sin embargo, no hay pesticidas
registrados para el cultivo de litchi en Brasil ( Brasil 2016 ).

Se revisó el control químico de los ácaros Eriophyidae ( Childers et al . 1996 ), pero la
eficiencia de otros compuestos químicos para controlar estos ácaros requiere más
estudio. La razón principal para la falta de información sobre la toxicidad de nuevos
compuestos es la menor importancia económica de estos ácaros en comparación con
otros como los ácaros Tetranychidae ( Van Leeuwen et al . 2010 ).

Control biológico

Ácaros depredadores

Aceria litchii puede ser transportado por las abejas de las flores de las plantas
infestadas ( Waite y Mcalpine 1992 ; Waite 1999 ) y puede ser presa de al migrar a nuevas hojas,
antes de formar la Erineo ( Azevedo et al 2013. ). Los depredadores atacan a A. litchii cuando
el ácaro abandona el erineo ( Azevedo et al . 2014 ). Los principales depredadores de los
ácaros fitófagos son las especies Phytoseiidae ( Gerson et al . 2003 ; McMurtry et al . 2015 ). La
presencia natural y las liberaciones periódicas de ácaros depredadores se han utilizado
para controlar las plagas ( Moraes y Lima 1983; Momen y Hussein 1999 ). Los fitoseidos están asociados
con A. litchii en India ( Thakur y Sharma 1989 ), Australia, China ( Waite y Gerson 1994 ) y Brasil ( Picoli
2010
 ; Azevedo et al . 2013 ). El depredador Amblyseius compositus (Dinamarca y Muma, 1973)
(Acari: Phytoseiidae) (42.6%) predominó en Casa Blanca, estado de São Paulo,
plantaciones brasileñas seguido por el otro ácaro depredador P. intermedius (31.2%)
( Picoli 2010 ), pero en Limeira, São Paulo, A. compositus correspondió al 10% de los
fitoseides observados ( Azevedo et al.. 2014 ). Las mayores densidades de población de
depredadores generalmente coinciden con la presencia de A. litchii entre octubre y
diciembre ( Picoli 2010 ; Azevedo et al . 2014 ).

Aceria litchii es presa adecuada para P. intermedius ( Azevedo et al . 2016 ). Este depredador

se encontró en plantas con hojas cubiertas de tricomas, como Helicteres
brevispira Saint-Hilaire y Helicteres lhotzkyana (Schott & Endlincher)
(Malvaceae), Guazuma ulmifolia Lamarck
(Sterculiaceae), Miconia sp. (Melastomataceae) y Cordia sellowiana Chamisso
(Boraginaceae) en el estado de São Paulo, Brasil ( Demite et al . 2008 ). Sin embargo, los
erineos en A. litchiien las hojas de litchi reduce la acción de los ácaros
depredadores. Ocho especies de fitoseidos están asociadas con A. litchii en India ( Thakur
y Sharma 1990
 ) y A. compositus , Euseius concordis (Chant, 1959) e Iphiseiodes
zuluagai (Dinamarca y Muma, 1972) (Acari: Phytoseiidae) están positivamente
correlacionadas y prometedoras para El control biológico de A. litchii ( Picoli 2010 ).

Hongos entomopatógenos

Los hongos entomopatógenos pueden regular las poblaciones de artrópodos al

penetrar su cutícula y destruir tejidos internos ( Kurtti y Keyhani 2008 ; Rossoni et al . 2014 ; Costa et al .
2015
 ). La facilidad de dispersión de estos microorganismos en el campo justifica la
investigación para investigar su potencial para el control biológico ( Meyling et al . 2009 ; Costa et
al . 2015
 ).

Se han reportado hongos entomopatógenos (Acari: Eriophyidae) en ácaros ( Tanzini et

al. 2000
 ; Demite y Feres 2008 ); y los erineos conservan la humedad dentro de las branquias
proporcionando un microclima favorable para el crecimiento de estos microorganismos
( Picoli y Vieira 2013 ). Hirsutella thompsonii (Fischer) (Ascomycota: Ophiocordycipitaceae) es
el hongo más comúnmente encontrado en Eriophyidae ( McCoy 1996 ). Este hongo es una
alternativa para controlar A. litchii ( Picoli y Vieira 2013 ). La infestación de H. thompsonii fue
mayor durante los períodos lluviosos con una correlación positiva con la lluvia y la
humedad relativa (Demite y Feres 2008 ) simultáneamente con el crecimiento de la densidad
de población de A. litchii en plantas de lichi en Brasil ( Azevedo et al . 2014 ).

Los hongos entomopatógenos se recomiendan para el control biológico de otros ácaros

( Sreerema Kumar y Singh 2002 , 2008 ; Alves et al . 2005 ; Fernando et al . 2007 ; Paz et al . 2007 ; Edgington et al. 2008 ; Gerson et
al . 2008
 ) . Se revisaron la presencia de hongos entomopatógenos y los impactos en los
ácaros Eriophyidae ( McCoy 1996 ; Van der Geest et al . 2000 ; Balazy et al . 2008 ) y pueden contribuir
aA. programas de gestión de litchi .

Cultural control

La poda de ramas y hojas de erineos y el daño resultante es una medida efectiva para
controlar los ácaros en las plantaciones de litchi. Las poblaciones de A. litchii son más
altas en el tercio inferior de las plantas y la poda de las ramas sintomáticas en esta
región debería ser completa ( Raga et al . 2011 ). Sin embargo, el manejo de A. litchii con
poda y rociado de acaricida aumenta los costos de producción de este cultivo, por lo
tanto, las plantas de litchi deben inspeccionarse en viveros para prevenir o reducir la
propagación de este ácaro ( Raga et al . 2010 ).
CONSIDERACIONES FINALES

Aceria litchii es la plaga de litchi más importante del mundo. Los productos químicos
son la principal medida de control para este ácaro. Sin embargo, los efectos adversos
de los pesticidas justifican la búsqueda de estrategias de control de plagas
ecológicamente sostenibles ( Khederi et al . 2014 ). La combinación de métodos biológicos,
culturales y químicos ( Timprasert et al . 2014 ) hace que el sistema de producción sea más
prometedor a largo plazo y puede reducir la dependencia de los pesticidas ( Hashemi et al .
2008
) El control biológico natural de los ácaros Eriophyidae se basa principalmente en
depredadores y, en menor grado, en patógenos. Sin embargo, la implementación de
este método de control presenta dificultades. Los trips depredadores se comercializan
para controlar los ácaros Tetranychidae ( Gerson et al. 2003 ; de Faria y Wraight 2007 ). También son
enemigos naturales de los ácaros Eriophyidae, pero ninguno de ellos se vende
específicamente para controlar estos ácaros ( Van Leeuwen et al . 2010 ). Pocos estudios han
investigado la eficiencia de nuevos compuestos químicos para controlar A. litchii. Por lo
tanto, la investigación de métodos de control, con especial atención en el complejo
tritrófico (culturales, enemigos naturales y plagas) es fundamental para lograr un
control integrado y reducir las posibilidades de propagación y establecimiento de A.
litchi .

AGRADECIMIENTOS

Al "Consejo Nacional para el Desarrollo Científico y Tecnológico (CNPq), la Coordinación

para la Mejora del Personal de Educación Superior (CAPES), la Fundación Estatal de
Apoyo a la Investigación de Minas Gerais (FAPEMIG)" y el "Programa Cooperativo de
Protección Forestal / PROTEF del Instituto de Investigación y Estudios Forestales / IPEF
”. El Dr. Phillip John Villani (Universidad de Melbourne, Australia) revisó y corrigió el
idioma inglés utilizado en este manuscrito.