Efectos del cambio climático en las
enfermedades de las plantas: genomas
Annu. Rev. Phytopathol.
2006. 44: 489–509
Publicado por primera vez en línea como una
revisión anticipada el 23 de mayo de 2006
los Revisión anual de fitopatología está
en línea en
phyto.annualreviews.org
doi: 10.1146 /
annurev.phyto.44.070505.143420
Derechos de autor © c 2006 por
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0066-4286 / 06 / 0908-
0489 $ 20,00
a los ecosistemas
KA Garrett, SP Dendy, EE Frank,
MN Rouse y SE Travers
Departamento de Fitopatología, Universidad Estatal de Kansas, Manhattan, Kansas 66506; correo electrónico:
kgarrett@ksu.edu ; sdendy@ksu.edu ; efrank@ksu.edu ; mrouse@ksu.edu ; travers@ksu.edu
Palabras clave
variabilidad climática, ecología de enfermedades, genómica ecológica, epidemiología,
calentamiento global
Resumen
La investigación sobre los efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas sigue
siendo limitada, pero se han logrado algunos avances sorprendentes. A nivel genómico, los avances
en tecnologías para el análisis de alto rendimiento de la expresión génica han hecho posible
comenzar a discriminar las respuestas a diferentes factores estresantes bióticos y abióticos y
posibles compensaciones en las respuestas. A escala de la planta individual, se han realizado
suficientes experimentos para comenzar a sintetizar los efectos de las variables climáticas en las
tasas de infección, aunque las características específicas del patosistema hacen que la síntesis sea
un desafío. Ahora se han desarrollado modelos de enfermedades de las plantas para incorporar
predicciones climáticas más sofisticadas. A nivel de población, el potencial de adaptación de las
poblaciones de plantas y patógenos puede llegar a ser uno de los predictores más importantes de la
magnitud de los efectos del cambio climático. Los ecologistas de ecosistemas ahora están
abordando el papel de las enfermedades de las plantas en los procesos de los ecosistemas y el
desafío de escalar de las probabilidades de infección individual a las epidemias y los impactos más
amplios.
489
 INTRODUCCIÓN sión en el desarrollo de herramientas genómicas y su
aplicación (revisado en 56). Y, con el cambio de milenio,
Hace ocho años, Coakley et al. (38) examinó las implicaciones
grupos como la ONU han reevaluado el progreso hacia los
IPCC: del cambio climático para la gestión de enfermedades de las
objetivos sociales a través de la formulación de los
Intergubernamental plantas en el Revisión anual de fitopatología serie. Señalaron
Panel de Clima Objetivos de Desarrollo del Milenio y la Evaluación de
varios desafíos para evaluar los probables efectos del cambio
Cambio Ecosistemas del Milenio, mientras que el Consejo Nacional
climático. La mayoría de los experimentos que consideran los
de Investigación de EE. UU. Ha formulado una lista de
efectos del cambio climático incluyen sólo uno o dos de los
Grandes Desafíos para las ciencias ambientales, que
factores climáticos cambiantes, los experimentos tienden a
incluye el cambio climático y las enfermedades infecciosas
realizarse en condiciones muy diferentes a las de campo, y los
(96).
experimentos son generalmente a corto plazo. Pero ya se
disponía de suficientes resultados para indicar que el cambio
climático podría "alterar las etapas y las tasas de desarrollo del
patógeno, modificar la resistencia del huésped y provocar
CAMBIO CLIMÁTICO
cambios en la fisiología de las interacciones
El Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio
huésped-patógeno". Coakley y col. (38) concluyeron que los
Climático (IPCC), que fue establecido conjuntamente por la
efectos del cambio climático en la gestión de las
Organización Meteorológica Mundial (OMM) y el Programa
enfermedades de las plantas pueden ser menos importantes
de las Naciones Unidas para el Medio Ambiente (PNUMA)
que los cambios en los patrones de uso de la tierra, las
en 1988, tiene la responsabilidad de evaluar la información
tecnologías transgénicas y la disponibilidad de plaguicidas
pertinente al cambio climático y resumir esta información
químicos. Otra conclusión general fue que los efectos del
para los responsables políticos el público. Ha publicado
cambio climático tenderán a ser diferentes para diferentes
importantes informes de evaluación más recientemente en
patosistemas en diferentes ubicaciones, por lo que la
1995 y 2001 (69). Está prevista la publicación de una nueva
generalización es un desafío. Aquí consideramos múltiples
evaluación en 2007, y las predicciones actualizadas están
escalas de interacción huésped-patógeno ( Figura 1) y revisar
disponibles en otras publicaciones (por ejemplo, 142).
los factores que contribuyen a determinar cómo y cuándo el
Desde el informe de 1995, ha habido una serie de avances,
cambio climático podría tener efectos importantes sobre las
incluidas mejoras en los Modelos de Circulación General
enfermedades de las plantas.
Atmósfera-Océano (AOGCM) utilizados para predecir el
cambio climático. Otras mejoras incluyen mejores técnicas
de regionalización, una mejor comprensión de los procesos
físicos subyacentes a los modelos,

Desde la revisión de Coakley et al. (38), ¿qué ha cambiado?

El consenso entre los climatólogos ha continuado sobre la base de

que el calentamiento global está ocurriendo y está vinculado a la

actividad humana (62). Los científicos también han continuado

evaluando los efectos del cambio climático sobre el riesgo de

enfermedades en todos los sistemas (63). Han aparecido más

estudios de la "huella digital" del calentamiento global a medida

Las predicciones del cambio climático se basan en escenarios
que crece el interés en el efecto y las tendencias se vuelven más
que describen las emisiones de gases de efecto invernadero a partir
claras (66, 85,
de posibles patrones de uso de recursos, innovaciones tecnológicas

y demografía.
108, 120, 140). Se han realizado más experimentos de
Los resultados de los experimentos de modelado basados en
simulación del cambio climático (28). Los ecologistas que
estos escenarios de emisiones dan una variedad de predicciones,
trabajan fuera de los sistemas agrícolas han prestado más
dependiendo de los supuestos cuantificados por cada escenario.
atención a la ecología de las enfermedades (58). Ha habido
Las fuentes de incertidumbre en las predicciones incluyen la
una explosión
incapacidad de

490 Garrett y col.

 Microclima Clima local Límite regional
Microclima Clima global
Clima local Región l cli te Subconti ental

Celular Intrapoblación
Genoma Fisiología
procesos dinámica

Comunidad Regional
Huésped-patógeno Huésped-patógeno
y ecosistema ecosistema Biosfera
interacciones interacciones
dinámica dinámica
Entorno patógeno

Celular Intrapoblación
Genoma Fisiología
procesos dinámica

Regulación a la baja de Estomático Mayor fecundidad de Aumentado Tizón de la aguja en movimiento Óxido de soja
RRHH y otros cierre y Colletotrichum CO 2 aumentado norte como precipitación patógeno
genes en tallgrass crecimiento de la hoja gloeosporioides patógeno fúngico cambio de patrones (148) inmigración
hierba de la pradera en inhibición bajo aumento carga en la pradera potencialmente a través de
respuesta a durante CO 2 ( 29) (91) P. cinnamomi huracán
precipitación sequía, por ejemplo
expansión prevista
cambio (Travers et al. En (32) Calentamiento de en Europa debido a la
preparación) pradera montana temperatura
Planta huésped

Gen del maní

había mezclado cambiar (16)
Planta
efectos (121)
expresión estructural
respuesta a cambios en
sequía y respuesta a
Aspergillus ( 81) CO 2 ( 117)

Gene Multifactor Mejores modelos de Buenos modelos de Grandes a largo plazo Integrado
efectos del cambio climático

expresión en estudios de tasas de adaptación interespecífico registros de escala de multi-

Ejemplos de potencial

plantas y clima interacciones como patógeno y huésped disciplinario

patógenos en cambio competencia y distribuciones internacional
Mejores datos y
respuesta a efectos facilitación redes para
modelos relacionados con
climático recopilación de datos
dispersión, corriente Modelos de regional
factores y síntesis
niveles de intraespecificación Papel del patógeno en procesos que
Proteómico diversidad específica, a largo plazo incorporar enfermedad
y/o fuerza de selección ecológico
metabolómico bajo diferente procesos
Datos y modelos
estudios de anfitrión cambio climático
con respecto a la dispersión
y patógeno escenarios, y
de propágulos y
respuestas heredabilidad de los rasgos
vectores

Figura 1
Necesidades de investigación

Ejemplos de posibles efectos del cambio climático y necesidades de investigación a través de escalas biológicas. Las flechas indican la propagación de efectos de procesos

más pequeños a más grandes, pero los comentarios también se vincularán a través de escalas.

predecir completamente el uso de recursos humanos y una
comprensión incompleta de los procesos climáticos. Además
de los aumentos de temperatura previstos para gran parte del
mundo, también se prevén cambios en los extremos. Para la
temperatura, se prevén temperaturas extremadamente altas
más frecuentes y temperaturas extremadamente bajas menos
frecuentes. Asimismo, se predice una mayor intensidad de los
eventos de precipitación en algunas regiones. Aunque el IPCC
(69)
Aunque en 2001 no existía evidencia convincente de que las
características de las tormentas tropicales y extratropicales
hayan cambiado, análisis más recientes han concluido que ha
habido cambios en los patrones de las tormentas en los
últimos años (47, 145), lo que podría influir en el movimiento
global de patógenos (26 ).
La variabilidad predictiva adicional entra en juego para el
modelado de climas regionales (69). Todas las formas de
incertidumbre sobre global

www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas 491
 Los procesos siguen siendo un factor, con incertidumbre adicional
debido a la falta de datos de algunas regiones. Las estaciones
meteorológicas en algunas regiones son escasas, particularmente
en regiones remotas con topografía compleja que puede producir
una rápida variación climática en áreas pequeñas. Si bien se
predice que el vapor de agua, la evaporación y la precipitación
aumentarán en promedio, las predicciones sobre un aumento o
disminución de la precipitación son específicas de la región. En
general, se prevé que las precipitaciones aumenten tanto en
verano como en invierno en las regiones de latitudes altas. En las
latitudes medias septentrionales, la Antártida y África tropical, se
prevé que las precipitaciones aumenten en invierno. En el sur y el
este de Asia, se prevé que las precipitaciones aumenten en
verano. Se pronostica una disminución de las precipitaciones
invernales en el sur de África, América Central y Australia. El
material complementario de los sitios web del IPCC proporciona
predicciones a mayor escala. Se espera que la disminución de la
capa de nieve y la extensión del hielo terrestre sean consecuencia
de la tendencia al aumento de la temperatura.
RESPUESTAS DE LA PLANTA A
CAMBIO CLIMÁTICO
Respuestas de las plantas en general: a nivel
individual
Los efectos directos del cambio climático en plantas individuales y
comunidades de plantas pueden ocurrir en ausencia de patógenos,
pero también pueden provocar cambios en las plantas que afectarán
sus interacciones con patógenos. Los cambios en la arquitectura de
las plantas pueden afectar el microclima y por lo tanto los riesgos de
infección (27). En general, el aumento de la densidad de plantas
tenderá a aumentar la humedad de la superficie de la hoja y la
duración de la humedad de la superficie de la hoja y, por lo tanto,
aumentará la probabilidad de infección por patógenos foliares (65).
Pero, por supuesto, la forma en que los factores de estrés abiótico
interactúan para afectar a las plantas será clave para comprender los
efectos del cambio climático en las plantas (92); El estrés abiótico,
como el calor y la sequía, puede contribuir a la susceptibilidad de las
plantas a los patógenos o puede inducir vías de defensa general que
aumentan la resistencia.
492 Garrett y col.
CO elevado 2 Los niveles tienden a provocar cambios en la
estructura de la planta. A múltiples escalas,
Los órganos de las plantas pueden aumentar de tamaño: se
ha observado un aumento del área foliar, aumento del
grosor de la hoja, mayor número de hojas, mayor área total
de hojas por planta y tallos y ramas con mayor diámetro
CO 2 ( 117). Fotosíntesis mejorada, mayor eficiencia en el uso
del agua y reducción
Los daños causados por el ozono también se informan
der elevado CO 2 ( 139). Dado que muchos patógenos foliares se
benefician de un crecimiento vegetal más denso
y el microclima más húmedo resultante (27), existe la
posibilidad de que estos cambios en la arquitectura de la planta
aumenten las tasas de infección, en igualdad de condiciones.
Pero las interacciones con otras variables climáticas
cambiantes pueden
tratar los efectos del CO elevado 2. Por ejemplo, en una pradera
anual de California, el calentamiento,
precipitación, adición de nitrógeno y
CO elevado 2 cada uno aumentó la productividad primaria neta cuando
se aplicaron como factores únicos; pero
en tratamientos multifactoriales, CO elevado 2 parecía
suprimir los efectos positivos de la
otros factores (131).
Los efectos de la temperatura elevada en las plantas
tenderán a variar mucho a lo largo del año. Durante las épocas
más frías del año, el calentamiento puede aliviar el estrés de
las plantas, mientras que durante las épocas más cálidas del
año puede aumentar el estrés. Cuando se exacerba el estrés
por altas temperaturas, las respuestas de las plantas pueden
ser similares a las inducidas por el estrés hídrico, con síntomas
que incluyen marchitamiento, quemadura de hojas,
plegamiento de hojas y abscisión, y respuestas fisiológicas que
incluyen cambios en el metabolismo del ARN y síntesis de
proteínas, enzimas, isoenzimas y hormonas de crecimiento
vegetal (34). Estos cambios ciertamente afectarán la
susceptibilidad a los patógenos, aunque la amplia gama de
cambios puede hacer que las interacciones sean difíciles de
predecir. Como un ejemplo sorprendente del efecto potencial
sobre el rendimiento de las plantas de cultivo en respuesta a la
temperatura elevada, ◦ C aumento de la temperatura mínima
durante la estación seca (110).
Las concentraciones elevadas de ozono pueden cambiar la
estructura de la superficie de las hojas, alterando la
topografía física, así como la composición química de las superficies,
incluida la estructura de la cera epicuticular (74). Estos cambios en la
estructura de las hojas pueden alterar las propiedades de la superficie de
las hojas, como la humectabilidad de las hojas y la capacidad de las
hojas para retener solutos, todo lo cual influye en la capacidad de los
patógenos para adherirse a la superficie de las hojas e infectar (74). Se
ha propuesto que la exposición al ozono aumenta los ataques a las
plantas por hongos necrotróficos, hongos de pudrición de raíces y
escarabajos de la corteza (123).
Los estudios de expresión genética de las respuestas de las
plantas al estrés por sequía se han expandido rápidamente, lo que
permite una comprensión más mecanicista de las respuestas y la
comparación entre las respuestas a la sequía y otros factores de
estrés. Como ejemplo de respuestas de expresión, Way et al. (144)
encontraron que, bajo estrés tanto a corto como a largo plazo, los
genes significativamente regulados al alza incluían los que
codifican la aldehído deshidrogenasa (asociada con la
osmorregulación), la delta pirrolina-5-carboxilato sintetasa (con un
papel en la biosíntesis de prolina, que actúa para proteger las
células vegetales de la deshidratación) y la alfa-oxidasa de ácidos
grasos (implicados en la reparación del daño inducido por el estrés
en las membranas y en la regulación de la fluidez de la membrana
y la permeabilidad a los iones tóxicos). Bray (24) resumió las
respuestas de expresión al estrés por sequía en todas las clases de
genes. Los genes regulados al alza incluían los implicados en el
metabolismo celular, el transporte celular, la transducción de
señales y la regulación transcripcional, así como proteínas
hidrofílicas solubles en calor. Los genes regulados negativamente
incluían los implicados en la síntesis de la pared celular, así como
las celulasas y las proteínas similares a las germinales. Estos
resultados se pueden vincular a procesos bien conocidos que
ocurren a mayor escala dentro de una planta, como el cierre de
estomas y la inhibición del crecimiento de las hojas, cambios en la
arquitectura de las hojas y cambios en la proporción raíz: brote (32,
34).
Ahora es posible medir las respuestas de expresión
génica a los cambios ambientales en las poblaciones de
plantas naturales. Por ejemplo, Travers et al. (SE Travers,
MD Smith,
J. Bai, SH Hulbert, JE Leach, et al., Manuscrito enviado)
estudiaron los efectos de los cambios simulados en la
precipitación predicha
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patrones en la pradera de pastos altos, donde una
predicción es para mayores intervalos entre eventos de
lluvia, incluso si la precipitación total no se reduce. Este
experimento se centró en las especies de plantas
dominantes de la pradera de pastos altos Andropogon
gerardii. Utilizando microarrays de maíz, se estudió la
expresión génica en la población natural de A. gerardii a los
cuales se les aplicaron refugios de exclusión por lluvia para
imponer los diferentes patrones de precipitación. El
aumento de los intervalos entre los eventos de precipitación
disminuyó la transcripción de genes relacionados con la
fotosíntesis y la fijación de carbono y aumentó la
transcripción de una variedad de proteínas y quinasas de
choque térmico. Un gen asociado con una reacción
hipersensible, HIR1, se redujo significativamente durante el
tratamiento con intervalos aumentados, lo que sugiere un
costo defensivo asociado con el cambio climático. Si bien
estos resultados son de interés en sí mismos para
comprender el ecosistema de las praderas de pastos altos,
Resistencia del anfitrión
La detección de los efectos del estrés por sequía en la
resistencia de las plantas a la infección se complica por el hecho
de que los patógenos foliares tenderán a tener un menor éxito de
infección en condiciones secas (65). Pero los fitopatólogos han
estudiado las interacciones entre patógenos y estrés por sequía
a escala de poblaciones de patógenos durante algún tiempo. Por
ejemplo, Pennypacker et al. (111) encontraron que las plantas de
alfalfa inoculadas con
Verticillium albo-atrum exhibió menos síntomas bajo estrés por
sequía. Sin embargo, para algunos sistemas hospedadores de
patógenos, la resistencia aparentemente se reduce en
condiciones de sequía (34).
La temperatura puede tener repercusiones importantes
en la eficacia de los genes de resistencia, aunque en
general puede ser difícil discriminar entre temperatura
493
 efectos sobre los genes de resistencia del huésped versus efectos
sobre la virulencia de patógenos. Browder & Eversmeyer (25)
informaron que, para el trigo-
Puccinia recondita sistema, los pares de genes huésped-patógeno
relacionados con la resistencia respondieron de manera diferente a
diferentes rangos de temperatura. Los emparejamientos particulares
tendían a producir bajas tasas de infección a temperaturas
específicas y períodos de tiempo de exposición a estas
temperaturas. Newton y Young (101) han sugerido que los
mecanismos de resistencia en la cebada pueden alterarse después
del estrés por sequía a medida que las células se expanden una vez
que se restablece el suministro de agua adecuado. Otros sistemas
como el girasol-escoba (46) han mostrado una sensibilidad a la
temperatura similar. En arroz, Webb et al. (KM Webb, J. Bai,
I.Oña, KA Garrett, TW Mew, CM Vera Cruz & JE Leach,
manuscrito en preparación) encontraron que un gen de
resistencia al tizón bacteriano ( Xa7), que confiere
resistencia a Xanthomonas oryzae pv. oryzae, es más
eficaz a altas temperaturas, mientras que otros genes de
resistencia al tizón bacteriano son menos eficaces al
aumentar la temperatura. En este sistema, existe la
posibilidad de determinar la base molecular de las
diferencias en respuesta a la temperatura (79a).
CO elevado 2 y el ozono también tienen el potencial de
influir en la eficacia de
resistencia (114, 115). Pangga y col. (106) re
puerto que altos niveles de CO 2 puede prevenir la resistencia inducida a
medida que las plantas crecen más rápidamente.
Por otro lado, al doble de CO ambiental 2,
fecundidad del patógeno antracanosa Columna-
letotrichumgloeosporioides aumentado tanto en variedades
resistentes como susceptibles de Stylosanthes scabra en un
ambiente controlado (29). El potencial de evolución acelerada
de patógenos, si se encuentra en muchos patosistemas, puede
ser uno de los efectos más importantes de la elevación
CO 2.
Integración de análisis de expresión genética
en estudios de las respuestas de las plantas ayudará a desentrañar
los efectos de múltiples factores estresantes (92). Por ejemplo, Luo
et al. (81) examinaron la expresión génica en un entorno tolerante a
la sequía y
Aspergilo- Línea de maní resistente. Como Aspergilo
causa una enfermedad significativa en condiciones de sequía
494 Garrett y col.
condiciones, los cacahuetes fueron examinados bajo control,
sequía y Aspergilo/ tratamientos de sequía. La variación
detectada en la expresión génica entre los tratamientos indica
que la interacción entre el huésped, el patógeno y el medio
ambiente se puede estudiar a nivel genómico para aumentar la
comprensión de los procesos a escalas más grandes.
Más datos sobre la genética poblacional de los genes de
defensa en poblaciones de plantas naturales serán importantes
para determinar el potencial de adaptación ante posibles cambios
en la presión de los patógenos debido al cambio climático (u otros
factores). En un estudio inusualmente extenso, Thrall y Burdon
(137) han encontrado una variación importante tanto en la
resistencia del huésped como en la virulencia de patógenos entre
las poblaciones naturales. Si el cambio climático aumenta o
disminuye la conducción ambiental, el cambio en la presión de
selección sobre las poblaciones hospedadoras podría resultar en
cambios en la diversidad de genes de resistencia presentes.
Respuestas de las plantas en general: a nivel
de la población
Aunque gran parte de la investigación sobre las respuestas de las
comunidades vegetales al cambio climático se ha centrado en los
cambios de distribución de las especies vegetales (10, 88), la lenta
tasa de migración de las plantas de una región a otra, combinada con
los patrones de uso de la tierra que fragmentan las poblaciones de
plantas, puede hacer que la adaptación sea la factor más importante
en la respuesta de las plantas al cambio climático (41, 42). Pero el
estado actual de la investigación sobre la adaptación de las plantas
al cambio climático sugiere que las poblaciones de plantas tenderán
a no tener suficiente tiempo para adaptarse a climas alterados (50),
de modo que las poblaciones de especies de plantas estarán sujetas
a cambios rápidos en su estructura genética, tal vez especialmente
para especies de plantas con tiempos de generación largos (72).
Incluso si hay una variación genética presente en una población para
los rasgos que podrían apoyar la adaptación a un lugar con clima
alterado, las correlaciones entre rasgos que no apoyan la selección
para el nuevo clima pueden limitar la evolución adaptativa (50).
Además, diferentes poblaciones de la misma especie pueden diferir
tanto en su estructura genética como en la medida en que el PATÓGENO Y VECTOR
cambio climático empujará a la especie a sus límites fisiológicos RESPUESTAS AL CLIMA
(49). Como resultado del cambio climático, la abundancia de CAMBIO
determinadas especies puede cambiar rápidamente, ya que las
La variedad de muchos patógenos está limitada por los
especies pueden perder su capacidad para recuperarse de otras
requisitos climáticos para la invernación o el verano excesivo
perturbaciones como enfermedades, insectos herbívoros y
del patógeno o vector. Por ejemplo, las temperaturas
extremos climáticos en un contexto de cambios climáticos (60, 72,
invernales más altas de
136). Pueden producirse nuevas comunidades de plantas (141),
- 6 ◦ C versus - 10 ◦ C aumentar la supervivencia de los hongos de la
con un mayor potencial de nuevos patrones de intercambio de
roya que hibernan ( Puccinia graminis)
hospedadores por parte de patógenos (107). Se necesitan más
y aumentar la enfermedad posterior en Festuca
estudios sobre la variación de rasgos relacionados con el cambio
y Lolium ( 113). En el caso de Phytophthora infestans, la
climático, junto con la evaluación de la plasticidad fenotípica en
introducción de múltiples tipos de apareamiento, que permiten
respuesta a los cambios climáticos previstos.
la reproducción sexual, aumenta la capacidad del patógeno
para invernar. Para los patógenos sujetos a un efecto Allee, o
desestabilizando la reproducción dependiente de la densidad a
En los sistemas agrícolas, las preguntas sobre la
niveles bajos de población, la liberación de las restricciones de
estructura de la población de plantas son diferentes. No
hibernación puede tener un efecto mucho más fuerte de lo
existe una preocupación directa sobre si las poblaciones de
esperado (55). Los requisitos de temperatura para la infección
plantas pueden migrar con éxito a través de paisajes
difieren entre las especies de patógenos. Por ejemplo, los
fragmentados, sino que la preocupación es si los
hongos de la roya del trigo difieren en sus requisitos de 2 ◦ -15 ◦ C
agricultores podrán identificar y adquirir genotipos de
para óxido rayado, 10 ◦ –30 ◦ C para la roya de la hoja y 15 ◦ –35 ◦ C
cultivos que se adapten a sus climas cambiantes (8, 31, 45,
para óxido del tallo (119).

54, 122, 132, 134). En los entornos agrícolas tradicionales, otro

problema es si la conservación in situ de las razas terrestres
tradicionales se puede mantener de manera significativa cuando
De manera similar, la introducción de nuevas especies de
las condiciones locales cambian demasiado rápido y si las
vectores y los cambios en la hibernación y el exceso de verano
poblaciones de parientes de cultivos silvestres serán superadas
del vector (52, 73, 93–95, 98–
por otras especies mejor adaptadas al nuevo clima. Cuando se
100) y otros efectos del cambio en los insectos (112) pueden tener
guardan semillas de razas terrestres variables, los procesos de
efectos importantes sobre la supervivencia, el movimiento y la
adaptación cambiarán las presiones de selección sobre estas
reproducción de patógenos. Por ejemplo, la introducción del tirador
poblaciones y, aunque se pueden generar poblaciones nuevas y
afilado de alas vidriosas ha provocado un aumento de los patrones
potencialmente valiosas, es posible que se pierda mucha
de infección de las plantas de vid en invierno, lo que ha alterado
diversidad genética en la selección posterior al clima cambiante.
considerablemente las tasas de infección (3). Las interacciones
En los programas actuales de mejoramiento de cultivos,
entre patógenos también pueden cambiar con el cambio climático.
preocupaciones comparables incluirían las siguientes: ¿Puede
En los casos en los que el momento de la infección por diferentes
el cambio climático dar como resultado una vida útil más corta
especies de patógenos es importante para determinar el resultado
para los genes de resistencia? a través de los mecanismos
de las interacciones entre patógenos, la forma de competencia o
descritos en otras secciones de este capítulo? ¿Será posible un
facilitación puede cambiarse (p. Ej., 2).
menor énfasis en la adaptación local, ya que las condiciones
cambian rápidamente? ¿Será posible producir variedades que
sean tan productivas si deben adaptarse a un entorno más
En una revisión del efecto del cambio climático sobre la
variable?
herbivoría de insectos, Bale et al. (11) haga que muchos puntos

sean relevantes para los patógenos vegetales, sean o no vectores

de insectos. Concluyeron que la temperatura era el factor climático

dominante en términos de efectos directos a través de efectos sobre

www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas 495
 hibernación y la combinación potencialmente importante de
fotoperíodo y temperatura. Además, concluyeron que había
poco
evidencia de efectos directos del CO 2 o UVB y que los efectos de
la precipitación no se habían estudiado
Suficientemente suficiente para sacar una conclusión general. Otros
factores, como la lluvia ácida, también pueden influir en la enfermedad (6,
7, 12).
El movimiento de patógenos es difícil de estudiar a gran
escala incluso en un entorno relativamente homogéneo, por lo
que no es sorprendente que pocos estudios hayan abordado
los cambios en el movimiento con el cambio climático. Pero las
nuevas técnicas de diagnóstico facilitarán el estudio de un gran
número de especies patógenas a mayor escala. Por ejemplo,
se están desarrollando matrices de diagnóstico para identificar
un gran número de especies de virus simultáneamente en
especies de plantas en sistemas agrícolas y naturales (146a).
Estos enfoques se pueden aplicar para monitorear los cambios
en las poblaciones de patógenos a lo largo del tiempo y el
espacio, con el potencial de revolucionar nuestra comprensión
de las comunidades de patógenos y su movimiento.
En muchos casos, se prevé que los aumentos de
temperatura conducirán a la expansión geográfica de la
distribución de patógenos y vectores, poniendo a los patógenos
en contacto con más huéspedes potenciales (10, 103) y
brindando nuevas oportunidades para la hibridación de
patógenos (22, 23). El aumento del transporte y el movimiento
humano puede actuar de forma sinérgica con los cambios de
temperatura (4, 48). En uno de los análisis más detallados de
un patógeno vegetal, Bergot et al. (16) predijo la expansión del
rango geográfico de
Phytophthora cinnamomi en Europa en respuesta al aumento
de las temperaturas que permitiría invernar este oomiceto en
nuevas áreas. Ahora se están informando cambios en el rango
de patógenos que parecen estar asociados con el cambio
climático. La roya rayada del trigo se está propagando en
Sudáfrica en asociación con cambios en los patrones de lluvia
y la infección de pastos nativos (19). En América del Norte, el
tizón de las agujas causado por Dothistroma septosporum se
mueve hacia el norte con temperaturas y precipitaciones
crecientes (148). El aumento de los rangos de patógenos
también puede tener el efecto de incluir exposición
496 Garrett y col.
asegúrese de reservorio de especies hospedadoras que aumentan la
prevalencia de enfermedades en otros taxones adyacentes (116). Pero si
algunas partes de los ciclos de vida de los patógenos son sensibles al
fotoperíodo, es posible que las poblaciones deban someterse a una amplia
adaptación para hacer uso de temporadas extendidas en áreas templadas.
Interacciones microbianas
Es probable que las comunidades microbianas del suelo cambien con el
cambio climático. Los investigadores tienen em-
enfatizó que el CO elevado 2, la temperatura y la deposición de
nitrógeno son factores importantes en
impulsando las comunidades del suelo. Concentración de nitrato del suelo
las traciones se reducen bajo niveles elevados de CO 2 en
microcosmos de pastizales (13). En un microcosmos
experimento de Hu et al. (64), CO 2 aumento del crecimiento
de las plantas, que a su vez facilitó la
Adquisición de N. Del mismo modo, aumentar la temperatura en 2 ◦ C
en una pradera de pasto alto aumentó el crecimiento de las plantas, lo
que facilitó la absorción de N por parte de las plantas y la dominancia
de los hongos en la comunidad microbiana. Estos estudios sugieren
que las comunidades microbianas generalmente pueden experimentar
una disminución del N disponible, aunque la composición de la
comunidad vegetal y el tipo de suelo generalmente tendrán grandes
efectos sobre el tipo de respuestas observadas (67). Debido a la gran
variación en las interacciones entre las especies microbianas (p. Ej.,
40), es difícil predecir el efecto del cambio climático en las
cualidades supresoras de enfermedades de los suelos, tanto en
sistemas naturales como en sistemas agrícolas donde los
agricultores están tratando activamente de aumentar la
supresión de enfermedades. Los avances tecnológicos
recientes, como los análisis metagenómicos (118), aumentarán
nuestra comprensión de la dinámica microbiana en el suelo y
otros entornos.
Efectos del cambio climático en la
virulencia, agresividad o
Fecundidad de patógenos
Las tasas de evolución de patógenos están determinadas por el
número de generaciones de reproducción de patógenos por
intervalo de tiempo, junto con otras características como la
heredabilidad de rasgos.
relacionados con el fitness bajo el nuevo escenario
climático. La temperatura gobierna la tasa de reproducción
de muchos patógenos; por ejemplo, germinación de esporas
del hongo de la roya
Puccinia substriata aumenta con el aumento de la temperatura en
un rango de temperaturas (135), y el patógeno de la pudrición de
la raíz Monosporascus cannonballus se reproduce más
rápidamente a temperaturas más altas (143). Las temporadas
más largas que resultan de temperaturas más altas permitirán
más tiempo para la evolución de patógenos. La evolución de los
patógenos también puede ser más rápida cuando hay grandes
poblaciones de patógenos presentes, por lo que también
contribuirá el aumento de las tasas de hibernación y exceso de
verano. El cambio climático también puede influir en la
reproducción sexual o asexual de las poblaciones de patógenos;
en algunos casos, las temperaturas alteradas pueden favorecer la
hibernación de propágulos sexuales (113), aumentando así el
potencial evolutivo de una población.
Bajo el cambio climático, los patógenos, como las plantas,
pueden ser potencialmente incapaces de migrar o adaptarse tan
rápidamente como cambian las condiciones ambientales. Pero la
mayoría de los patógenos tendrán ventaja sobre las plantas debido
a sus tiempos de generación más cortos y, en muchos casos, a la
capacidad de moverse fácilmente a través de la dispersión del
viento. La variabilidad climática en sí misma puede ser una forma
importante de selección: Koelle et al. (78) sugieren que
determinadas cepas de cólera se seleccionan en entornos más
variables, de modo que la sensibilidad a las fluctuaciones
ambientales puede considerarse un rasgo fenotípico sujeto a
evolución y los patógenos pueden evolucionar a una sensibilidad
reducida a las fluctuaciones.
PATÓGENO ANFITRIÓN
RESPUESTAS DE INTERACCIÓN
AL CAMBIO CLIMÁTICO
Expresión genética y fisiología
vegetal
Charkraborty y col. (30) han revisado los
efectos del CO 2 sobre las enfermedades de las plantas. Para los hongos
biotróficos, encontraron un aumento en la gravedad de la enfermedad.
para seis de los diez hongos biotróficos estudiados,
www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas
y una disminución para los otros cuatro. Para 15 hongos
necrotróficos estudiados, informaron que 9 exhibieron un
aumento en la gravedad de la enfermedad, 4 exhibieron una
disminución y 2 permanecieron sin cambios. Esto sugiere que
predecir los efectos de los patosistemas no estudiados será
bastante difícil. Algunos mecanismos de efectos de
CO elevado 2 en las plantas se entienden bastante bien, como la
reducción de la apertura estomática
y cambios en la química de la hoja, de modo que la enfermedad
causada por patógenos que infectan a través de los estomas, como
Phyllosticta minima, puede reducirse (86). Pero combinando los
efectos directos
de CO elevado 2 en plantas con los efectos sobre la enfermedad hará
predicciones de la producción de plantas
ductividad aún más desafiante. Por ejemplo, von Tiedemann
y Firsching (139) encontraron
que se beneficia de niveles elevados de CO 2 contrarrestaron los
efectos negativos del ozono pero no
compensar los efectos de la infección por hongos. En un estudio de
enfermedades de las plantas en praderas de pastos altos, Mitchell
et al. (89, 91) encontró que
CO elevado 2 aumentó la carga de patógenos de las gramíneas
C3, quizás debido al aumento de hojas
longevidad y tasa fotosintética. Sugirieron que un resultado del
cambio climático para los ecosistemas de pastizales podría ser,
por lo tanto, una mayor carga de patógenos.
Los efectos del ozono elevado sobre las enfermedades
pueden no ser fáciles de estudiar y predecir (123). Para los
hongos de la roya, como ejemplos, se ha encontrado que el
ozono elevado aumenta (74) y disminuye (139) la infección.
Karnosky y col. (74) sugirieron que los efectos del ozono en las
características de la superficie de las hojas, incluida la
humectabilidad, llevaron a una mayor incidencia de roya en su
estudio. von Tiedemann & Firsching (139) también observaron
que las plantas infectadas con roya exhibían síntomas de daño
por ozono varias semanas antes y con mayor severidad que las
plantas no infectadas.
Los fitopatólogos han estudiado la relación entre
precipitación y enfermedad durante décadas. Incluso sin el
impulso adicional de predecir los efectos del cambio
climático, esta interacción es de primordial importancia para
predecir la gravedad de la enfermedad. Disminución de la
precipitación o aumento de los intervalos entre precipitación
497
 eventos, se han pronosticado para un área geográfica mayor que
los aumentos (69). El estrés por sequía y el estrés por
enfermedades pueden tener efectos aditivos en las plantas, como
se observa en la infección por Xyllela fastidiosa ( 87), Virus del
amarillo de la remolacha ( 36) y Virus del mosaico enano del maíz
( 102). Otros patógenos, como Macrophomina phaseolina ( 84) y Septoria
también pueden alterar la gravedad de la enfermedad; tanto la
musiva que causan cancro en el álamo (83), pueden causar más
efectos nocivos en sus huéspedes en condiciones de sequía,
aunque no está claro si esto se debe al aumento de las tasas de
infección durante la sequía o al aumento de los impactos por
evento de infección. Mayek-Perez y col. (84) sugieren que la
concentración de carbohidratos en los tejidos del huésped como
resultado del estrés por sequía puede beneficiar a patógenos
como M. Phaseolina que puede sobrevivir en suelos
extremadamente secos.
Si bien los efectos de la temperatura en la epidemiología de las
enfermedades también tienen una larga historia de estudio en
sistemas agrícolas, el trabajo más reciente también ha abordado los
efectos de la temperatura en un prado montano natural en la Estación
Biológica de las Montañas Rocosas (121). En este estudio, muchos
patógenos y herbívoros fueron más abundantes en las poblaciones de
plantas con la temporada de crecimiento más larga producida por el
calentamiento artificial, pero algunos fueron más abundantes en las
condiciones ambientales más frías.
Los nuevos enfoques para el estudio de especímenes
preservados pueden revelar sorprendentes correlaciones
con variables ambientales. La relación de Stagnospora y Septoria
alcanzar densidades que son demasiado pequeñas para tener efectos
especies en muestras históricas de trigo británico se
relacionados con los niveles de SO ambiental 2
(15). Ésta es también una ilustración de cómo
El patógeno puede parecer “emerger” en las últimas
décadas cuando en realidad sólo está recuperando su
ventaja histórica del siglo anterior.
Biología de poblaciones
La exposición de las plantas a patógenos puede aumentar en los
escenarios de cambio climático previstos debido a temporadas de
crecimiento más largas y rangos ampliados para pasar el invierno
o el verano. Tanto el "rango absoluto" como el "rango estacional
498 Garrett y col.
rango ”puede ser importante; por ejemplo, las epidemias de roya
de la hoja del trigo en las Grandes Llanuras son muy diferentes
de un año a otro en función de si el patógeno pudo invernar o fue
reintroducido desde más al sur. Los cambios en el momento de
las temperaturas propicias y la disponibilidad de humedad
probabilidad de condiciones propicias como la duración de las
condiciones propicias pueden aumentar, con efectos no aditivos
sobre el riesgo de enfermedad. Si las condiciones ambientales
son más propicias, esto puede conducir no solo a más
enfermedades a corto plazo, sino también a un mayor potencial
de evolución de patógenos. Dependiendo de la historia de vida
del patógeno, las nuevas interacciones provocadas por la
expansión de rangos y la exposición a nuevas comunidades de
plantas podrían resultar en una rápida evolución del patógeno
(107).
Manejo de enfermedades de las plantas
Las estrategias de manejo de enfermedades pueden requerir ajustes
bajo el cambio climático. Las estrategias como retrasar la siembra
para evitar un patógeno pueden volverse menos confiables. Y uno de
los principales problemas con las aplicaciones del control biológico
para el manejo de enfermedades de las plantas en el campo ha sido la
vulnerabilidad de las poblaciones de agentes de control biológico a la
variación ambiental y los extremos ambientales (59, 147). Si la
temperatura y la humedad adecuadas no están constantemente
disponibles, las poblaciones de agentes de control biológico pueden
importantes y pueden no recuperarse tan rápidamente como las
poblaciones de patógenos cuando se repiten las condiciones propicias
(57, 61).
Los modelos del riesgo de movimiento de patógenos
invasores a una nueva área se basan típicamente en variables
climáticas como temperatura, lluvia y humedad (133). Dichos
modelos de riesgo son de gran importancia económica cuando
se refieren a las restricciones comerciales que pueden
aplicarse contra regiones donde un patógeno como
Tilletia indica, está presente el agente causal del toque de
Karnal. Para muchos patógenos invasores, los modelos de
condiciones y requisitos climáticos deben complementarse con
información sobre
la disponibilidad de huéspedes susceptibles y la probabilidad Modelos de predicción de enfermedades
de transporte de patógenos por el comercio y otras redes
Coakley y col. (38) discutieron varios enfoques que se han
humanas (10).
utilizado para modelar el efecto del cambio climático en las
Johnson (70) definió la resistencia duradera como una
enfermedades. El emparejamiento climático se aplica
resistencia "que sigue siendo eficaz durante su uso
cuantificando las características climáticas de las ubicaciones
prolongado y generalizado en un entorno favorable a la
de modo que el éxito de un organismo en un clima de
enfermedad". Si la resistencia es "inherentemente"
referencia se pueda utilizar para predecir el éxito de ese
duradera, entonces el cambio climático puede no tener
organismo en otras ubicaciones con climas similares donde el
ninguna influencia en su eficacia continua. Pero la
organismo aún no se ha introducido o donde el clima Se espera
“durabilidad realizada” variará dependiendo de la medida en
que cambie para volverse similar al clima de referencia. Los
que las condiciones definidas por Johnson (70) puedan
modelos empíricos, como los modelos de regresión con
evitarse mediante decisiones de despliegue (KA Garrett &
variables climáticas como predictores y parámetros epidémicos
RL Bowden, manuscrito en preparación). La exposición
como variables de respuesta, se pueden utilizar para predecir el
prolongada y generalizada de la población de patógenos a
éxito de los organismos en el rango de condiciones estudiadas
las poblaciones de huéspedes con un gen de resistencia es
(18), con la posibilidad de extrapolación cuando los
más probable y más importante si la hibernación de
mecanismos de relación se comprenden suficientemente. Los
patógenos aumenta junto con el número de generaciones
modelos de simulación se basan en relaciones teóricas y se
de patógenos posibles. La frecuencia con la que se
pueden utilizar para predecir resultados en una variedad de
producen los entornos favorables para la infección también
escenarios. Dado que el cambio climático se produce de forma
será un factor importante.
lenta y variable, es difícil estudiar sus efectos directamente. La
variabilidad temporal en el clima se puede utilizar para hacer
inferencias sobre los efectos potenciales del cambio climático
mediante el argumento de que los efectos temporales de un
año con características climáticas inusuales probablemente
representen los efectos de cambios a más largo plazo. Más
recientemente, Scherm (126, 127) ha identificado tres
problemas continuos con la aplicación de modelos para
Una conclusión sobre los efectos del cambio climático
predecir los efectos del cambio climático en las enfermedades.
para el manejo de enfermedades es que los cambios,
Primero, las entradas del modelo tienen un alto grado de
especialmente si conducen a una mayor variabilidad en el
incertidumbre (75, 125). Por ejemplo, los datos sobre la
clima, tenderán a agregar incertidumbre adicional a la toma
distribución geográfica de las enfermedades siguen siendo
de decisiones. En las regiones tropicales donde la
sorprendentemente difíciles de adquirir. Segundo, Las
seguridad alimentaria es una preocupación particular, puede
relaciones no lineales (21) y los umbrales en la relación entre
tender a haber una mayor variabilidad e incertidumbre
las variables climáticas y las respuestas epidemiológicas (104,
climáticas y menos inversión en tecnologías que apoyan la
128) dificultan la recopilación de datos suficientes para una
producción de cultivos de importancia regional. Por ejemplo,
comprensión predictiva clara. En tercer lugar, el potencial de
los “cultivos huérfanos” (97) de particular importancia
adaptación de las plantas y los patógenos es otro factor de
regional que han recibido menos atención de investigación
complicación que a menudo se ignora en los modelos.
que los cultivos templados dominantes incluyen plátano,
mandioca, batata, mijo, teff y quinua. La información sobre
las necesidades cambiantes de manejo de enfermedades
será particularmente importante para tales cultivos. De
hecho,

En el momento de la revisión de Coakley et al. (38), no

se han publicado estudios con

www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas 499
 variables climáticas generadas por los Modelos de Circulación escala, el número de interacciones e incluso tipos de

General (GCM) más sofisticados. En cambio, la mayoría de los interacciones aumenta rápidamente, y los cambios en los

estudios se han basado en cambios fijos de temperatura o patrones de uso de la tierra también serán factores importantes

precipitación. Desde entonces, los modeladores han desarrollado (39). Pero es relevante considerar los factores de Eviner & Likens

enfoques para escalar desde las predicciones generales de GCM para predecir los efectos del ecosistema y cómo la caracterización

hasta las escalas más pequeñas en las que las epidemias de de patógenos podría cambiar con el cambio climático: ( una)

enfermedades de las plantas se estudian más típicamente (14,

129, 130) y para escalar a partir de predicciones a pequeña efecto patógeno sobre la supervivencia, fisiología,

escala (5, 33, 68). , 79, comportamiento y / o reproducción del hospedador; ( segundo) etapas

de la vida de un huésped vulnerable a un patógeno; ( C) proporción

105). Bergot y col. (16) han utilizado un GCM para predecir una de individuos / biomasa infectados en un sitio; ( d) extensión

expansión de rango de Phytophthora cinnamomi de hasta unos espacial y distribución de la infección; ( mi) tasa de efectos de los

pocos cientos de kilómetros hacia el este durante 100 años, patógenos en los hospedadores en relación con la tasa de

modelando la temperatura del floema en árboles infectados para respuesta / recuperación de los hospedadores o de los individuos

evaluar las probabilidades de hibernación. Chuine y col. (35) han que reemplazan a los hospederos; ( f) similitud funcional de

defendido la inclusión de la fenología, como el momento de individuos infectados versus reemplazos; y ( g) frecuencia y

apertura o floración de la yema y la hoja (53), en modelos de duración del impacto de patógenos. Muchos de estos factores se

efecto climático. La asincronía entre patógeno, vector y han abordado en otras secciones de esta revisión, pero el sexto

hospedador puede ser un efecto del cambio climático (43). Esto es de particular interés para ampliar las predicciones al nivel del

podría ser importante para patosistemas como Fusarium tizón de ecosistema. Es posible que, incluso en el caso extremo de que

la cabeza para el cual existe un período de tiempo específico una especie vegetal se extinga debido a los mayores efectos

durante el cual las flores pueden infectarse. Newman (99) ha patógenos resultantes del cambio climático, las especies

pronosticado que los pulgones de los cereales disminuirán vegetales que la reemplazan puedan mantener la función del

significativamente en el sur de Gran Bretaña, pero sugiere ecosistema. Por otro lado, si el cambio climático produce cambios

precaución al considerar tal predicción como un resultado importantes en la presencia de especies agrícolas en una región,

potencial positivo del cambio climático, ya que muchos insectos esto puede resultar en cambios importantes en la pérdida de

"deseables" pueden experimentar una disminución similar, las nutrientes de la agricultura a los ecosistemas circundantes. En

predicciones pueden variar según la región y, como en la mayoría última instancia, el estudio de estos procesos a gran escala se

de los modelos, no se evalúa la adaptación potencial de los verá facilitado por la teledetección de las poblaciones de plantas.

pulgones de los cereales. Aunque las tecnologías de teledetección han avanzado

rápidamente, Todavía existen desafíos para identificar especies

de plantas particulares y para distinguir entre diferentes tipos de

estrés vegetal en el campo (146). Establecimiento de redes

mundiales para la evaluación del impacto, como el Proyecto

básico de cambio global y ecosistemas terrestres del Programa

Efectos a nivel del ecosistema
internacional de geosfera y biosfera

Rara vez se han abordado las implicaciones de las enfermedades de las plantas a nivel de
ecosistema. Malmstrom y Raffa (82) han abordado la incorporación de insectos y patógenos
como “agentes perturbadores bióticos” (76) en modelos de cambio de vegetación en
respuesta al clima. Eviner & Likens (51) han desarrollado un marco para evaluar los posibles
efectos en el ecosistema de un patógeno y, por extensión, el potencial CONCLUSIONES

proporcionará un contexto para la evaluación (128a).

impactos de ecosistemas y “metaecosistemas” (80) Dado que los efectos del cambio climático son un desafío

de un patógeno cuando su epidemiología cambia para estudiar, pero potencialmente de gran importancia

con un clima cambiante. Por supuesto, en este portancia, el tema ha sido revisado y

500 Garrett y col.

Las recomendaciones formuladas casi con tanta frecuencia como debe correlacionarse positivamente con el aumento de la

los efectos del cambio climático se han estudiado empíricamente. virulencia y la agresividad de los patógenos. Sin embargo, ambos

Por lo tanto, varios autores han proporcionado recomendaciones efectos sobre la enfermedad estarán mediados por la resistencia

para la investigación y síntesis necesarias. Una recomendación del huésped y las tasas de encuentro, que a su vez se ven

amplia sería un mayor enfoque en cómo un entorno cambiante potencialmente afectadas por el cambio climático. Por lo tanto, un

afecta la evolución (11, 42). ¿Qué características del patógeno, efecto positivo del cambio climático sobre la conducción a la

como la frecuencia de generaciones y la proporción de infección o la agresividad o virulencia de los patógenos podría

reproducción sexual, afectan la tasa de adaptación? ¿Qué compensarse con un aumento simultáneo de la resistencia, sin

características del hospedador, como la duración de la vida, producir un cambio neto en el impacto de la enfermedad. Las

afectan las tasas de adaptación tanto en las poblaciones de especies con mayor riesgo de un aumento de la enfermedad

hospederos como en las de patógenos? ¿Las especies de serán aquellas con efectos positivos del cambio climático en las

plantas invasoras son más capaces de adaptarse al cambio tasas de encuentro, la predisposición ambiental a la infección, la

climático y trasladarse rápidamente a nuevas áreas, dejando agresividad o la virulencia, pero con efectos neutrales o negativos

atrás a los patógenos o al menos limitando sus opciones sobre la resistencia. Los efectos del cambio climático en todos

evolutivas a través de cuellos de botella (1, 90, 138)? estos rasgos serán modi fi cados en última instancia por el

potencial evolutivo del huésped y el patógeno.

Los vínculos más estrechos entre los estudios empíricos y de

modelos podrían contribuir a un progreso más rápido en la Por último, el cambio climático global afectará a las

comprensión de los efectos del cambio climático. En las escalas enfermedades de las plantas junto con otros fenómenos de

más pequeñas, comprender las compensaciones en la expresión cambio global. Hemos discutido los efectos potenciales de la

de genes de plantas en respuesta a diferentes factores de estrés introducción de nuevas especies, en términos de nuevos

permitirá predicciones más mecanicistas sobre las respuestas a huéspedes que pueden aumentar los niveles de inóculo de

cambios complejos en muchas variables climáticas y quizás patógenos, nuevos vectores que pueden alterar la dinámica

también sobre el potencial de adaptación, una vez que los costos y epidémica y nuevos patógenos en sí mismos. Los cambios

beneficios de la expresión de determinadas los genes se entienden sociales, como los cambios en la disponibilidad de mano de obra

mejor (20). Si estos estudios más detallados pueden desarrollarse agrícola, también cambiarán las opciones disponibles para el

como módulos para su inclusión en sistemas de modelado más manejo de enfermedades (124). Los cambios generalizados en

grandes, también será necesario abordar los problemas potenciales los patrones de uso de la tierra alterarán el potencial de las

en la calibración de experimentos en entornos más controlados con poblaciones de plantas y patógenos vegetales (71) para migrar a

experimentos de campo (37). través de paisajes fragmentados. Si el uso de la tierra agrícola

disminuye en áreas templadas y se expande en los trópicos, las

políticas en áreas templadas pueden apoyar la restauración de

áreas naturales o pueden apoyar la expansión del desarrollo

El impacto del cambio climático sobre las enfermedades de una suburbano (9,

determinada especie vegetal dependerá de la naturaleza de los efectos que

el cambio climático tenga tanto en el huésped como en sus patógenos (17).

En primer lugar, el cambio climático podría afectar directamente a la 44), mientras que el desarrollo de políticas de uso de la tierra en

enfermedad, ya sea disminuyendo o aumentando la tasa de encuentro áreas tropicales enfrentará desafíos relacionados con el

entre los patógenos y el hospedador al cambiar el rango de distribución de mantenimiento de la productividad agrícola y la biodiversidad

las dos especies. Gravedad de la enfermedad vegetal en un mundo cambiante.

PUNTOS DE RESUMEN

1. A nivel genómico, los avances en las tecnologías para el análisis de alto rendimiento de la expresión génica han
hecho posible comenzar a discriminar hospedante, patógeno y
 respuestas de los vectores a diferentes factores estresantes bióticos y abióticos y posibles compensaciones en las respuestas.

2. A escala de la planta individual, se han realizado suficientes experimentos para comenzar a sintetizar los efectos de las

variables climáticas en las tasas de infección, aunque las características específicas del patosistema hacen que la síntesis

sea un desafío.

3. Se han desarrollado modelos de enfermedades de las plantas para incorporar predicciones climáticas más sofisticadas a

partir de modelos de circulación general.

4. A nivel de población, el potencial de adaptación de las poblaciones de plantas y patógenos puede llegar a ser uno de los predictores

más importantes de la magnitud de los efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas, ya que, para muchas

especies, las poblaciones no podrán migrar lo suficientemente rápido como para mantenerse al día con el cambio climático.

5. Los ecologistas de ecosistemas ahora están abordando el papel de las enfermedades de las plantas en los procesos de los

ecosistemas, con el potencial de comprender mejor los impactos a gran escala de las enfermedades.

EXPRESIONES DE GRATITUD

Gracias a RL Bowden, P. Garfinkel, H. Gould, E. Jewett, JE Leach, A. Saleh, un revisor anónimo y miembros de la Comunidad de Genómica Ecológica de KSU

por las discusiones y comentarios que mejoraron este manuscrito. También es un placer agradecer el apoyo de la Fundación Nacional de Ciencias de EE. UU. En

virtud de las subvenciones DEB-0130692, DEB-0516046 y EF0525712 (como parte del programa conjunto NSF-NIH Ecología de enfermedades infecciosas), de

la Iniciativa de Genómica Ecológica de Kansas a través de Subvención NSF No. EPS-0236913 con fondos de contrapartida de Kansas Technology Enterprise

Corporation, de la Oficina de Ciencias (Programa de Investigación de Ecosistemas), Departamento de Energía de EE. UU., Subvención No.

DE-FG02-04ER63892, de EE. UU. Agencia para el Desarrollo Internacional para el Programa de Apoyo a la Investigación Colaborativa para la Gestión de

Recursos Naturales y Agricultura Sostenible (SANREM CRSP) bajo los términos del Acuerdo de Cooperación Award No. EPP-A-00-04-00013-00 a la Oficina de

Investigación y Desarrollo Internacional en Virginia Tech y para el CRSP de Manejo Integrado de Plagas, por el Departamento de Agricultura de los Estados

Unidos bajo la Subvención No. 2002-34103-11746, por el Programa de Investigación Ecológica a Largo Plazo de la NSF en Konza Prairie, y por The Land

Institute. Esta es la Contribución No. 06-311-J de la Estación Experimental del Estado de Kansas. por el Programa de Investigación Ecológica a Largo Plazo de

NSF en Konza Prairie, y por The Land Institute. Esta es la Contribución No. 06-311-J de la Estación Experimental del Estado de Kansas. por el Programa de

Investigación Ecológica a Largo Plazo de NSF en Konza Prairie, y por The Land Institute. Esta es la Contribución No. 06-311-J de la Estación Experimental del

Estado de Kansas.

LITERATURA CITADA

1. Agrawal AA, Kotanen PM, Mitchell CE, Power AG, Godsoe W, Klironomos J. 2005. ¿Liberación enemiga? Un
experimento con pares de plantas congenéricas y diversos enemigos por encima y por debajo del suelo. Ecología 86:
2979–89
2. Al-Naimi FA, Garrett KA, Bockus WW. 2005. Competencia, facilitación y diferenciación de nichos en dos patógenos
foliares. Oecología 143: 449–57
3. Almeida RPP, Wistrom C, Hill BL, Hashim J, Purcell AH. 2005. Transmisión vectorial de Xylella fastidiosa a la uva
inactiva. Plant Dis. 89: 419–24
4. Anderson PK, Cunningham AA, Patel NG, Morales FJ, Epstein PR, Daszak P. 2004. Enfermedades infecciosas emergentes

de las plantas: contaminación por patógenos, cambio climático y factores de agrotecnología. Ecol. Evol. 19: 535–44

502 Garrett y col.

 5. Araújo MB, Pearson RG, Thuiller W, Erhard M. 2005. Validación de modelos especies-impacto climático bajo cambio
climático. Glob. Cambiar Biol. 11: 1504-13
6. Asai E, Futai K. 2001. Los efectos de la exposición prolongada a la lluvia ácida simulada en el desarrollo de la enfermedad del

marchitamiento del pino causada por Bursaphelenchus xylophilus. Por. Pathol.

31: 241–53
7. Asai E, Futai K. 2005. Efectos de la densidad del inóculo del nematodo de la madera de pino en el desarrollo de la enfermedad del

marchitamiento del pino en plántulas de pino negro japonés pretratadas con lluvia ácida simulada. Por. Pathol. 35: 135–44

8. Ashmore M, Toet S, Emberson L. 2006. Ozono: ¿una amenaza significativa para la producción mundial de alimentos en el futuro? Nuevo

Phytol. 170: 201–4

9. Babbitt B. 2005. Ciudades en el desierto: una nueva visión del uso de la tierra en América. Washington,

DC: Island Press

10. Baker RHA, Sansford CE, Jarvis CH, Cannon RJC, MacLeod A, Walters KFA. 2000. El papel de la cartografía
climática en la predicción de la distribución geográfica potencial de plagas no autóctonas en los climas actuales y
futuros. Agric. Ecosyst. Reinar. 82: 57–71
11. Bale JS, Masters GJ, Hodkinson ID, Awmack C, Bezemer TM, et al. 2002. La herbivoría en la investigación del cambio climático

global: efectos directos del aumento de la temperatura en insectos herbívoros.

Glob. Cambiar Biol. 8: 1–16

12. Barnard R, Leadley PW, Hungate BA. 2005. Cambio global, nitri fi cación y desnitri fi cación: una revisión. Glob.
Biogeogr. Ciclos 19: GB1007
13. Barnard R, Leadley PW, Lensi R, Barthes L. 2005. Plant, suelo microbiano y suelo inor-
Respuestas ganicas del nitrógeno al CO elevado 2: un estudio en microcosmos de Holcus lanatus. Acta Oecol. 27: 171–78

14. Baron C, Sultan B, Balme M, Sarr B, Traore S, et al. 2005. De la celda de la cuadrícula GCM a
parcela agrícola: problemas de escala que afectan la modelización del impacto climático. Philos. Trans. R. Soc. London Ser. segundo 360:

2095–108

15. Bearchell SJ, FraaijeBA, ShawMW, Fitt BDL. 2005: El archivo de trigo vincula la dinámica de la población de patógenos fúngicos a largo

plazo con la contaminación del aire. Proc. Natl. Acad. Sci. Estados Unidos 102: 5438– 42

16. Bergot M, Cloppet E, Pérarnaud V, Déqué M, Marçais B, Desprez-LoustauM-L. 2004. Simulación de la posible expansión del área de

distribución de la enfermedad del roble causada por Phytophthora cinnamomi

bajo el cambio climático. Glob. Cambiar Biol. 10: 1539–52

17. Boland GJ, Melzer MS, Hopkin A, Higgins V, Nassuth A. 2004. Cambio climático y enfermedades de las plantas en
Ontario. Poder. J. Plant Pathol. 26: 335–50
18. Stand TH, Jovanovic T, Old KM, Dudzinski MJ. 2000. Cartografía climática para identificar áreas de alto riesgo para Cylindrocladium
quinqueseptatum tizón foliar en eucaliptos en el sudeste asiático continental y en todo el mundo. Reinar. Pollut. 108:
365–72
19. Boshoff WHP, Pretorius ZA, van Niekerk BD. 2002. Establecimiento, distribución y patogenicidad de Puccinia
Striiforme F. sp. tritici En Sudáfrica. Plant Dis. 86: 485–92
20. Bostock RM. 2005. Diafonía de la señal y resistencia inducida: a caballo entre el costo y el beneficio. Annu. Rev.
Phytopathol. 43: 545–80
21. Bourgeois G, Bourque A, Deaudelin G. 2004. Modelización del impacto del cambio climático en la incidencia de
enfermedades: un desafío bioclimático. Poder. J. Plant Pathol. 26: 284–90
22. Brasier CM. 2001. Evolución rápida de patógenos vegetales introducidos mediante hibridación interespecífica. Biociencia 51:
123–33
23. Brasier CM, Cooke DEL, Duncan JM. 1999. Origen de un nuevo Phytophthora patógeno
a través de la hibridación interespecífica. Proc. Natl. Acad. Sci. Estados Unidos 96: 5878–83

24. Bray EA. 2004. Genes comúnmente regulados por estrés por déficit de agua en Arabidopsis thaliana.

J. Exp. Larva del moscardón. 55: 2331–41

www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas 503
 25. Browder LE, Eversmeyer MG. 1986. Interacciones de temperatura y tiempo con algunos
Puccinia recondita: Triticum pares de genes correspondientes. Fitopatología 76: 1286–88
26. Brown JKM, Hovmoller M. 2002. Dispersión aérea de patógenos a escala mundial y continental y su impacto en las
enfermedades de las plantas. Ciencias 297: 537–41
27. Burdon JJ. 1987. Enfermedades y biología de poblaciones. Nueva York: Cambridge Univ. prensa
28. Chakraborty S. 2006. Impacto potencial del cambio climático en las interacciones entre patógenos de plantas.

Aust. Plant Pathol. En prensa

29. Chakraborty S, Datta S. 2003. ¿Cómo se adaptarán los patógenos de las plantas a la resistencia de las plantas hospedantes?

con CO elevado 2 bajo un clima cambiante? Nuevo Phytol. 159: 733–42

30. Chakraborty S, Tiedemann AV, Teng PS. 2000. Cambio climático: impacto potencial en
enfermedades de las plantas. Reinar. Pollut. 108: 317–26

31. Challinor AJ, Wheeler TR, Slingo JM, Hemming D. 2005. Cuantificación de la incertidumbre física y biológica en la
simulación del rendimiento de un cultivo tropical utilizando
día y CO duplicado 2 climas. Philos. Trans. R. Soc. London Ser. segundo 360: 2085–94
32. Chaves MM, Maroco JP, Pereira JS. 2003. Comprensión de las respuestas de las plantas a la sequía

desde los genes hasta la planta entera. Funct. Plant Biol. 30: 239–64
33. ChelleM. 2005. Filoclima o el clima percibido por los órganos individuales de las plantas: ¿Qué es? ¿Cómo modelarlo?
¿Para qué? Nuevo Phytol. 166: 781–90
34. Christiansen MN, Lewis CF. mil novecientos ochenta y dos. Cultivo de plantas para entornos menos favorables.

Nueva York: Wiley

35. Chuine I, CambonG, Comtois P. 2000. Escalando la fenología desde el nivel local al regional: avances de modelos
fenológicos específicos de especies. Glob. Cambiar Biol. 6: 943–52
36. Clover GRG, Smith HG, Azam-Ali SN, Jaggard KW. 1999. Los efectos de la sequía en el crecimiento de la remolacha azucarera de forma

aislada y en combinación con la infección por el virus del amarillo de la remolacha. J. Agric. Sci. 133: 251–61

37. Coakley SM. 1995. Cambio biosférico: ¿Importará en fitopatología? Poder. J. Planta
Pathol. 17: 147–53
Esta reseña
38. Coakley SM, Scherm H, Chakraborty S. 1999. Cambio climático y manejo de enfermedades de las plantas. Annu.
proporciona el
Rev. Phytopathol. 37: 399–426
contexto para efectos
del cambio climático 39. Dale VH. 1997. La relación entre el cambio de uso de la tierra y el cambio climático. Ecol.
sobre enfermedades de las plantas Apl. 7: 753–69
a partir de una 40. Davelos AL, Kinkel LL, Samac DA. 2004. Variación espacial en la frecuencia e intensidad de las interacciones antibióticas
administración
entre los estreptomicetos del suelo de la pradera. Apl. Reinar. Microbiol.
perspectiva en
70: 1051–58
1999. Nuestra revisión
41. Davis MB, Shaw RG. 2001. Cambios de rango y respuestas adaptativas al cambio climático cuaternario. Ciencias 292:
se basa en esto
análisis. 673–79
42. Davis MB, Shaw RG, Etterson JR. 2005. Respuestas evolutivas al cambio climático. Ecología 86: 1704–14

Esta reseña 43. Dixon AFG. 2003. Cambio climático y asincronía fenológica. Ecol. Entomol. 28: 380–
evalúa adaptativo
81
potencial como
44. Dockerty T, Lovett A, Appleton K, Bone A, Sünnenberg G. 2006. Desarrollo de escenarios y visualizaciones para
característica que puede

a menudo resultan ser los ilustrar las posibles influencias políticas y climáticas en los paisajes agrícolas futuros. Agric. Ecosyst. Reinar. 14:
más importantes 103-20
en la determinación de la 45. Doos BR. 2002. El problema de predecir la producción mundial de alimentos. Ambio 31: 417–24
éxito de
46. Eizenberg H, Plakhine D, Hershenhorn J, Kleifeld Y, Rubin B. 2003. Resistance to broomrape ( Orobanche spp.) en
organismos bajo
girasol ( Helianthus annuus L.) depende de la temperatura. J. Exp. Larva del moscardón. 54: 1305-11
cambio climático
escenarios.
47. Emanuel K. 2005. El aumento de la destructividad de los ciclones tropicales durante los últimos 30 años.

Naturaleza 436: 686–88

504 Garrett y col.

48. Epstein PR. 2001. Cambio climático y enfermedades infecciosas emergentes. Los microbios infectan.

3: 747–54
49. Etterson JR. 2004. Potencial evolutivo de Chamaecrista fasciculata en relación al clima
cambio. I. Patrones clinales de selección a lo largo de un gradiente ambiental en las Grandes Llanuras. Evolución 58:
1446–58
50. Etterson JR, Shaw RG. 2001. Restricción a la evolución adaptativa en respuesta al calentamiento global. Ciencias 294:
151–54
51. Eviner VT, Likens GE. 2006. Efectos de la enfermedad en el ciclo biogeoquímico. En Cary
XI Conferencia: Ecología de enfermedades infecciosas: los efectos de los ecosistemas en las enfermedades y de las enfermedades en los

ecosistemas, ed. R Ostfeld, F Keesing, V Eviner. Nueva York: Princeton Univ. Prensa. En prensa

52. Fabre F, Plantegenest M, Mieuzet L, Dedryver CA, Leterrier JL, Jacquot E. 2005. Efectos del clima y el uso de la
tierra en la aparición de áfidos virulíferos y la epidemiología de la enfermedad de la enana amarilla de la cebada. Agric.
Ecosyst. Reinar. 106: 49–55
53. Instalador AH, Instalador RSR. 2002. Cambios rápidos en el tiempo de floración en plantas británicas. Ciencias

296: 1689–91
54. Fuhrer J. 2003. Respuestas del agroecosistema a combinaciones de niveles elevados de CO 2, ozono y

cambio climático global. Agric. Ecosyst. Reinar. 97: 1–20

55. Garrett KA, Bowden RL. 2002. Un efecto Allee reduce el potencial invasivo de Tilletia
indica. Fitopatología 92: 1152–59
56. Garrett KA, Hulbert SH, Leach JE, Travers SE. 2006. Genómica y epidemiología ecológica. EUR. J. Plant Pathol. En
prensa
57. Gibson GJ, Gilligan CA, Kleczkowski A. 1999. Predicción de la variabilidad en el control biológico de un sistema patógeno de

plantas utilizando modelos estocásticos. Proc. R. Soc. London Ser. segundo

266: 1743–53
58. Gilbert GS. 2002. Ecología evolutiva de enfermedades vegetales en ecosistemas naturales. Annu.
Rev. Phytopathol. 40: 13–43
59. Grevstad FS. 1999. Factores que influyen en las posibilidades de establecimiento de la población: implicaciones para las estrategias de

liberación en el control biológico. Ecol. Apl. 9: 1439–47

60. Gutschick VP, BassiriRad H. 2003. Los eventos extremos como formando la fisiología, la ecología y la evolución de las
plantas: hacia una de fi nición y evaluación unificadas de sus consecuencias.
Nuevo Phytol. 160: 21–42
61. Hannusch DJ, Boland GJ. 1996. Interacciones de la temperatura del aire, la humedad relativa y los agentes de control
biológico en el moho gris del frijol. EUR. J. Plant Pathol. 102: 133–42
62. Hansen J, NazarenkoL, RuedyR, SatoM, Willis J, et al. 2005. Desequilibrio energético de la Tierra: con fi rmación e
implicaciones. Ciencias 308: 1431–35
63. Harvell CD, Mitchell CE, Ward JR, Altizer S, Dobson AP, et al. 2002. Calentamiento climático y riesgos de enfermedades
para la biota terrestre y marina. Ciencias 296: 2158–62
64. HuS, ChapinFCIII, FirestoneMK, FieldCB, ChiarielloNR. 2001 Limitación de nitrógeno
de descomposición microbiana en un pastizal bajo niveles elevados de CO 2. Naturaleza 409: 188–91

65. Huber L, Gillespie TJ. 1992. Modelado de la humedad de las hojas en relación con la epidemia de enfermedades de las plantas.

demiología. Annu. Rev. Phytopathol. 30: 553–77

66. Hughes L. 2000. Consecuencias biológicas del calentamiento global: ¿Ya es evidente la señal? Tendencias Ecol.
Evol. 15: 56–61
67. Hungate BA, Canadell J, Chapin FS III. 1996. Las especies de plantas median cambios en el suelo.
N microbiano en respuesta a niveles elevados de CO 2. Ecología 77: 2505-15

68. Huntley B, GreenRE, CollinghamYC, Hill JK, Willis SG, et al. 2004. La actuación
de modelos que relacionan la distribución geográfica de las especies con el clima es independiente del nivel trófico. Ecol. Letón. 7:

417-26

www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas 505
 69. IPCC. 2001. Cambio climático 2001: la base científica. Contrib. Trabajo. Grupo
Este documento
Tercero evalúo. Rep. Intergov. Panel Clim. Cambio, ed. JT Houghton, Y Ding, DJ Griggs, M Noguer, PJ van
resume el
entendimiento de der Linden, et al. Cambridge, Reino Unido / Nueva York: Cambridge Univ. prensa
la climatología
comunidad sobre 70. JohnsonR. 1984. Un análisis crítico de la resistencia duradera. Annu. Rev. Phytopathol. 22: 309–
el estado de comprensión
30
actual de
71. Jules ES, Kauffman MJ, Ritts WD, Carroll AL. 2002. Propagación de un patógeno invasivo sobre un paisaje variable: una
cambio climático y
está previsto que se pudrición de la raíz no nativa en el cedro de Port Orford. Ecología 83: 3167–81
actualice en 2007. 72. Jump AS, Peñuelas J. 2005. Correr para detenerse: adaptación y respuesta de las plantas al rápido cambio climático. Ecol.
Letón. 8: 1010-20
73. Kamata N, Esaki K, Kato K, Igeta Y, Wada K. 2002. Impacto potencial del calentamiento global en la muerte regresiva del roble

caducifolio causada por el hongo ambrosia Raffaelea sp. llevado por el escarabajo ambrosía Ornitorrinco quercivorus ( Coleoptera:

Platypodidae) en Japón. Toro. Entomol. Res.

92: 119-26
74. Karnosky DF, Percy KE, Xiang B, Callan B, Noormets A, et al. 2002. Interacting
CO elevado 2 y troposférico O 3 predispone el álamo temblón Populus tremuloides Michx.) A la infección por óxido ( Melampsora
medusae F. sp. tremuloidae). Glob. Cambiar Biol. 8: 329–38
75. Katz RW. 2002. Técnicas para estimar la incertidumbre en escenarios de cambio climático y estudios de impacto. Clim.
Res. 20: 167–85
76. Katz RW, Brush GS, Parlange MB. 2005. Estadísticas de extremos: modelización de perturbaciones ecológicas. Ecología 86:
1124–34
77. Eliminado en prueba

78. Koelle K, Pascual M, Yunus M. 2005. Adaptación de patógenos al forzamiento estacional y al cambio climático. Proc. R. Soc.
London Ser. segundo 272: 971–77
79. Lafferty KD, Holt RD. 2003. ¿Cómo debería afectar el estrés ambiental a la dinámica poblacional de las enfermedades? Ecol.
Letón. 6: 654–64
79a. Leach JE, Vera Cruz CM, Bai J, Leung H. 2001. Pena de aptitud patógena como predictor
de durabilidad de genes de resistencia a enfermedades. Annu. Rev. Phytopathol. 39: 187–224

80. Loreau M, Mouquet N, Holt RD. 2003. Metaecosistemas: un marco teórico para una ecología de ecosistemas
espaciales. Ecol. Letón. 6: 673–79
81. Luo M, Liang XQ, Dang P, Holbrook CC, Bausher MG, et al. 2005. Detección basada en microarrays de genes
expresados diferencialmente en maní en respuesta a Aspergillus parasiticus
infección y estrés por sequía. Plant Sci. 169: 695–703
82. MalmströmCM, Raffa KF. 2000. Agentes perturbadores bióticos en el bosque boreal: consideraciones para los modelos de

cambio de vegetación. Glob. Cambiar Biol. 6: 35–48

83. Maxwell DL, Kruger EL, Stanosz GR. 1997. Efectos del estrés hídrico en la colonización de tallos de álamo y discos de
hojas extirpados por Septoria musiva. Fitopatología 87: 381–88
84. Mayek-PerezN, Garcia-Espinosa R, Lopez-Castaneda C, Acosta-Gallegos JA, Simpson
J. 2002. Relaciones hídricas, histopatología y crecimiento del frijol común ( Phaseolus vulgaris
L.) durante la patogenia de Macrophomina phaseolina bajo estrés por sequía. Physiol. Mol. Plant Pathol. 60: 185–95

85. McCarty JP. 2001. Consecuencias ecológicas del cambio climático reciente. Conserv. Biol.
15: 320–31
85a. McDonald BA, Linde C. 2002. Genética de poblaciones de patógenos, potencial evolutivo,
Y resistencia duradera. Annu. Rev. Phytopathol. 40: 349–79
86. McElrone AJ, Reid CD, Hoye KA, Hart E, Jackson RB. 2005. CO elevado 2 reduce
Incidencia de la enfermedad y gravedad de un hongo patógeno del arce rojo a través de cambios en la

iología y química foliar. Glob. Cambiar Biol. 11: 1828–36

506 Garrett y col.

 87. McElroneAJ, Sherald JL, Forseth IN. 2003. Efectos interactivos del estrés hídrico y la infección bacteriana limitada por xilema en las

relaciones hídricas de una vid huésped. J. Exp. Larva del moscardón. 54: 419-30

88. McLachlan JS, Clark JS, Manos PS. 2005. Indicadores moleculares de la capacidad de migración de los árboles bajo un cambio

climático rápido. Ecología 86: 2088–98

89. Mitchell CE. 2003. Control trófico de la producción de pastizales y biomasa por patógenos.
Ecol. Letón. 6: 147–55
90. Mitchell CE, Power AG. 2003. Liberación de plantas invasoras de patógenos fúngicos y virales. Naturaleza 421:
625–27
91. Mitchell CE, Reich PB, Tilman D, Groth JV. 2003. Efectos del CO elevado 2, nitrógeno
deposición y disminución de la diversidad de especies en la enfermedad foliar fúngica de las plantas. Glob. Cambio

Biol. 9: 438–51
92. Mittler R. 2006. Estrés abiótico, el entorno de campo y la combinación de estrés. Tendencias
Plant Sci. 11: 15-19
93. Mondor EB, Tremblay MN, Awmack CS, Lindroth RL. 2005. Genotípica alterada y
Frecuencias fenotípicas de poblaciones de áfidos bajo CO enriquecido 2 y O 3 atmósferas.
Glob. Cambiar Biol. 11: 1990–96
94. Mondor EB, TremblayMN, Lindroth RL. 2004. Plasticidad fenotípica transgeneracional bajo condiciones atmosféricas
futuras. Ecol. Letón. 7: 941–46
95. Mondor EB, Tremblay MN, Awmack CS, Lindroth RL. 2004. Comportamiento divergente de insectos mediado por
feromonas bajo el cambio atmosférico global. Glob. Cambiar Biol. 10: 1820–24

96. Consejo Nacional de Investigaciones. 2001. Grandes Retos en Ciencias Ambientales.

Washington, DC: Natl. Acad. prensa
97. Nelson RJ, Naylor RL, JahnMM. 2004. El papel de la investigación genómica en la mejora de cultivos "huérfanos". Crop
Sci. 44: 1901–4
98. Newman J. 2004. El cambio climático y los pulgones de los cereales: los efectos relativos del aumento

CO 2 y temperatura en la dinámica de la población de áfidos. Glob. Cambiar Biol. 10: 5–15

99. Newman JA. 2005. El cambio climático y el destino de los pulgones de los cereales en el sur de Gran Bretaña.

Glob. Cambiar Biol. 11: 940–44

100. Newman JA, Gibson DJ, Parsons AJ, Thornley JHM. 2003. ¿Qué tan predecibles son los pulgones?
respuestas de la población a niveles elevados de CO 2? J. Anim. Ecol. 72: 556–66

101. Newton AC, joven IM. 1996. Ruptura parcial temporal de la resistencia mlo en primavera.
cebada por el alivio repentino del estrés hídrico del suelo. Plant Pathol. 45: 973–77

102. Olson AJ, Pataky JK, D'Arcy CJ, Ford RE. 1990. Efectos del estrés por sequía y la infección por el virus del mosaico enano del
maíz en el maíz dulce. Plant Dis. 74: 147–51
103. Olwoch JM, de Rautenbach CJD, Erasmus BFN, Engelbrecht FA, van Jaarsveld AS.
2003. Simulación de distribuciones de garrapatas en África subsahariana: el uso de superficies climáticas observadas y

simuladas. J. Biogeogr. 30: 1221–32

104. Otten W, Bailey DJ, Gilligan CA. 2004. Evidencia empírica de umbrales espaciales para controlar la invasión de
hongos parásitos y saprótrofos. Nuevo Phytol. 163: 125–32
105. OttenW, Gilligan CA. 2006. Estructura del suelo y enfermedades transmitidas por el suelo: uso de conceptos epidemiológicos para escalar desde la

propagación de hongos hasta las epidemias de plantas. EUR. J. Soil Sci. 57: 26–37

106. Pangga IB, Chakraborty S, Yates D. 2004. Tamaño del dosel y resistencia inducida en Orzuelo-
losanthes scabra determinar la gravedad de la antracnosis a niveles elevados de CO 2. Fitopatología 94: 221-27

107. Parker IM, Gilbert GS. 2004. La ecología evolutiva de nuevas interacciones entre patógenos y plantas

comportamiento. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 35: 675–700

108. Parmesan C, Yohe G. 2003. Una huella digital coherente a nivel mundial de los impactos del cambio climático en los sistemas naturales. Naturaleza

421: 37–42

www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas 507
 109. Patt A, Suarez P, Gwata C. 2005. Efectos de los pronósticos climáticos estacionales y talleres participativos entre
agricultores de subsistencia en Zimbabwe. Proc. Natl. Acad. Sci. Estados Unidos
102: 12623–28
110. Peng S, Huang J, Sheehy JE, Laza RC, Visperas RM, et al. 2004. Los rendimientos del arroz disminuyen con la temperatura nocturna más alta

debido al calentamiento global. Proc. Natl. Acad. Sci. Estados Unidos 101: 9971–75

111. Pennypacker BW, Leath KT, Hill RR Jr. 1991. Impacto del estrés por sequía en la expresión de resistencia a Verticillium
albo-atrum en alfalfa. Fitopatología 81: 1014–24
112. Percy KE, Awmack CS, Lindroth RL, KubiskeME, Kopper BJ, et al. 2002. Per-
formación de plagas forestales en atmósferas enriquecidas con CO 2 y O 3. Naturaleza 420: 403–7, 190

113. Pfender WF, Vollmer SS. 1999. Efecto de la temperatura de congelación sobre la supervivencia de Puccinia

graminis subsp. graminicola en Festuca arundinacea y Lolium perenne. Plant Dis. 83: 1058– 62

114. Plazek A, Hura K, Rapacz H, Zur I. 2001. La influencia de la fumigación con ozono en la e fi ciencia metabólica y la resistencia de las

plantas a patógenos fúngicos. J. Appl. Larva del moscardón. 75: 8-13

115. Plessl M, Heller W, Payer HD, Elstner EF, Habermeyer J, Heiser I. 2005. Parámetros de crecimiento y resistencia
contra Drechslera teres de cebada primaveral Hordeum vulgare L.
CV. Scarlett) cultivada a concentraciones elevadas de ozono y dióxido de carbono. Plant Biol.
7: 694–705
116. Power AG, Mitchell CE. 2004. Derrame de patógenos en epidemias de enfermedades. A.m. Nat.
164: S79–89
117. Pritchard SG, Rogers HH, Prior SA, Peterson CM. 1999. CO elevado 2 y planta
estructura: una revisión. Glob. Cambiar Biol. 5: 807–37

118. Riesenfeld CS, Schloss PD, Handelsman J. 2004. Metagenomics: análisis genómico de comunidades microbianas. Annu.
Rev. Genet. 38: 525–52
119. Roelfs AP, Singh RP, Saari EE. 1992. Enfermedades por roya del trigo: conceptos y métodos de
Manejo de enfermedad. México, DF: CIMMYT
120. Root TL, Price JT, Hall KR, Schneider SH, Rosenzweig C, Pounds JA. 2003. Huellas dactilares del calentamiento global en
animales y plantas silvestres. Naturaleza 421: 57–60
121. Roy BA, Gusewell S, Harte J. 2004. Respuesta de patógenos vegetales y herbívoros a un experimento de calentamiento. Ecología
85: 2570–81
122. Runion GB. 2003. Cambio climático y patosistemas vegetales: aquí comienza la prevención de enfermedades futuras. Nuevo Phytol.

159: 531–38

123. Sandermann H Jr. 2000. Interacciones entre ozono y enfermedades bióticas: biomarcadores moleculares como nueva herramienta

experimental. Reinar. Pollut. 108: 327–32

124. Savary S, Castilla NP, Elazegui FA, Teng PS. 2005. Múltiples efectos de dos impulsores del cambio agrícola, la escasez de mano de

obra y la escasez de agua, en los perfiles de plagas del arroz en Asia tropical. Cultivos de campo Res. 91: 263–71

125. Scherm H. 2000. Simulación de incertidumbre en modelos climáticos de plagas con números borrosos.

Reinar. Pollut. 108: 373–79

126. Scherm H. 2004. Cambio climático: ¿podemos predecir los impactos sobre la patología vegetal y el manejo de plagas? Poder.
J. Plant Pathol. 26: 267–73
127. SchermH, Coakley SM. 2003. Fitopatógenos en un mundo cambiante. Aust. Plant Pathol.
32: 157–65
128. Scherm H, van Bruggen AHC. 1994. Calentamiento global y crecimiento no lineal: ¿qué importancia tienen los cambios
en la temperatura promedio? Fitopatología 84: 1380–84
128a. Scherm H, Sutherst RW, Harrington R, Ingram JSI. 2000. Redes mundiales para
Evaluación de los impactos del cambio global sobre las plagas de las plantas. Reinar. Encuesta. 108: 333–41

508 Garrett y col.

 129. Parece RC. 2004. Pronóstico de enfermedades de las plantas en un clima cambiante: una cuestión de escala.

Poder. J. Plant Pathol. 26: 274–83

130. SeemRC, Magarey RD, Zack JW, Russo JM. 2000. Estimación del riesgo de enfermedad a nivel de toda la planta con
modelos de circulación general. Reinar. Pollut. 108: 389–95
131. Shaw MR, Zavaleta ES, Chiariello NR, Cleland EE, Mooney HA, Field CB. 2002.
Respuestas de los pastizales a los cambios ambientales globales suprimidas por niveles elevados de CO 2. Ciencias 298: 1987–90

132. Smith DL, Almaraz JJ. 2004. Cambio climático y producción de cultivos: contribuciones, impactos y adaptaciones. Poder.
J. Plant Pathol. 26: 253–66
133. Stansbury CD, McKirdy SJ. 2002. Pronóstico de la idoneidad climática para el carbonero del trigo: una comparación
de dos métodos meteorológicos. Aust. Plant Pathol. 31: 81–92
134. Strand JF. 2000. Algunos aspectos agrometeorológicos de la lucha contra plagas y enfermedades para el siglo XXI. Agric.
Por. Meteorito. 103: 73–82
135. Tapsoba H, Wilson JP. 1997. Efectos de la temperatura y la luz sobre la germinación de urediniosporas del patógeno
de la roya del mijo perla, Puccinia substriata var. indica. Plant Dis.
81: 1049–52
136. Thomas CD, Cameron A, Green RE, BakkenesM, Beaumont LJ, et al. 2004. Riesgo de extinción por cambio climático. Naturaleza
427: 145–48
137. Thrall PH, Burdon JJ. 2003. Evolución de la virulencia en una metapoblación vegetal hospedante-patógeno. Ciencias 299:
1735–37
138. Torchin ME, Lafferty KD, Dobson AP, McKenzie VJ, Kuris AM. 2003. Especies introducidas y sus parásitos faltantes. Naturaleza
421: 628-30
139. von Tiedemann A, Firsching KH. 2000. Efectos interactivos de niveles elevados de ozono y dióxido de carbono sobre el

crecimiento y el rendimiento de trigo infectado con roya versus no infectado. Reinar. Pollut. 108: 357–63

140. Walther GR, Post E, Convey P, Menzel A, Parmesan C, et al. 2002. Respuestas ecológicas al cambio climático
reciente. Naturaleza 416: 389–95
141. Walther GR. 2003. Plantas en un mundo más cálido. Perspect. Plant Ecol. Evol. Syst. 6: 169–85
142. Wang G. 2005. Sequía agrícola en un clima futuro: resultados de 15 modelos climáticos globales que participan en la
cuarta evaluación del IPCC. Clim. Dyn. 25: 739–53
143. Waugh MM, Kim DH, Ferrin DM, Stanghellini ME. 2003. Potencial reproductivo de
Monosporascus cannonballus. Plant Dis. 87: 45–50
144. WayH, Chapman S, McIntyre L, CasuR, XueGP, et al. 2005. Identificación de genes expresados diferencialmente en el
trigo sometido a estrés por déficit de agua gradual utilizando un enfoque de hibridación sustractiva. Plant Sci. 168:
661–70
145. Webster PJ, Holland GJ, Curry JA, Chang HR. 2005. Cambios en el número, la duración y la intensidad de los ciclones
tropicales en un ambiente que se calienta. Ciencias 309: 1844–46
146. West JS, BravoC, Oberti R, LemaireD, MoshouD, McCartneyHA. 2003. Potencial de la medición óptica del dosel para el
control específico de enfermedades de los cultivos de campo. Annu. Rev. Phytopathol. 41: 593–614

146a. Wren JD, Roossinck MJ, Nelson RS, Scheets K, Palmer MW, Melcher U. 2006. Planta
biodiversidad y ecología de virus. PLoS Biol. 4: e80
147. Wong PTW, Mead JA, Croft MC. 2002. Efecto de la temperatura, la humedad, el tipo de suelo y
Trichoderma especies sobre la supervivencia de Fusarium pseudograminearum en paja de trigo. Aust. Plant Pathol. 31: 253–57

148. Woods A, Coates KD, HamannA. 2005. ¿Está relacionada una epidemia sin precedentes de tizón de las agujas del dothistroma con el

cambio climático? Biociencia 55: 761–69

www.annualreviews.org • Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas 509
 Revisión anual

Contenido de Fitopatología

Volumen 44, 2006

Una retrospectiva de un fitopatólogo con formación no convencional:

Enfermedades de las plantas a la patología molecular de las plantas

Seiji Ouchi 1

La dinámica actual y futura de las enfermedades en las comunidades vegetales

Jeremy J. Burdon, Peter H. Thrall y Lars Ericson 19

Un catálogo del secretoma efector de oomicetos patógenos de plantas

Sophien Kamoun 41

Empaquetado del genoma por virus de ARN de plantas esféricas

ALN Rao 61

Cuanti fi cación y modelización de las pérdidas de cultivos: una revisión de los propósitos

Serge Savary, Paul S. Teng, Laetitia Willocquet y Forrest W. Nutter, Jr. 89

Hongos carnosos no sistémicos Tilletia indica y T. horrida: Una revisión de

Historia, sistemática y biología
Lori M. Carris, Lisa A. Castlebury y Blair J. Goates 113

Importancia de las proteínas relacionadas con la defensa inducible en plantas infectadas

LC van Loon, M. Rep y CMJ Pieterse 135

Coexistencia de especies patógenas relacionadas en cultivos herbáceos en el espacio

y tiempo
Bruce DL Fitt, Yong-Hu Huang, Frank van den Bosch y Jonathan S. West 163

Interacciones virus-vector mediadoras no persistentes y semipersistentes

Transmisión de virus vegetales
James CK Ng y Bryce W. Falk 183

Mejoramiento para resistencia a enfermedades en los principales céspedes de estación fría

Stacy A. Bonos, Bruce B. Clarke y William A. Meyer 213

Ecología molecular y aparición de virus de plantas tropicales

D. Fargette, G. Konaté, C. Fauquet, E. Muller, M. Peterschmitt y JM Thresh 235

Biología de los hongos que infectan las flores

Henry K. Ngugi y Harald Scherm 261

v
 Un patógeno vegetal modelo del Reino Animalia: Heterodera
glicinas, el nematodo del quiste de la soja
TL Niblack, KN Lambert y GL Tylka 283

La genómica comparada revela lo que hace una planta enterobacteriana

Patógeno
Ian K. Toth, Leighton Pritchard y Paul RJ Birch 305

El amanecer de la genómica de patógenos fúngicos

Jin-Rong Xu, You-Liang Peng, Martin B. Dickman y Amir Sharon 337

Aptitud de los patógenos entéricos humanos en las plantas e implicaciones para

Seguridad alimenticia

María T. Brandl 367

El papel del etileno en las interacciones huésped-patógeno

Willem F. Broekaert, Stijn L. Delauré, Miguel FC De Bolle,
y Bruno PA Cammue 393

Compuestos de fenazina en fluorescente Pseudomonas Spp. Biosíntesis

y Regulación
Dmitri V. Mavrodi, Wulf Blankenfeldt y Linda S. Thomashow 417

Interacciones ARN-ARN a larga distancia en el gen del virus vegetal

Expresión y replicación
W. Allen Miller y K. Andrew White 447

Evolución de la patogenicidad vegetal en Streptomyces

Rosemary Loria, Johan Kers y Madhumita Joshi 469

Efectos del cambio climático en las enfermedades de las plantas: genomas a ecosistemas

KA Garrett, SP Dendy, EE Frank, MN Rouse y SE Travers 489

ÍNDICE

Índice de materias 599

ERRATA

Un registro en línea de correcciones a Revisión anual de fitopatología Los capítulos (si los hay, desde 1977 hasta el presente) se

pueden encontrar en http://phyto.annualreviews.org/

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