posteriormente en el nido.

No se sabía que las aves de control abandonaran sus nidos durante el

período de estudio. El control de los Fulmares del Norte que llegaron al nido usualmente
alimentaba al polluelo y luego pasaban gran parte de su tiempo durmiendo, con el billete bajo el
ala. Los Fulmares del Norte etiquetados que regresaron al nido estaban invariablemente alertas.
Aunque en -50% de los casos alimentaron al polluelo, ninguno se durmió y fue necesario intentar
recuperar estas aves mientras estaban alertas. Varios resultaron imposibles de recuperar y
volarían tan pronto como una persona se acercará a menos de 30 m. Por el contrario, las aves de
control generalmente permanecieron en el nido hasta que se acercaron a menos de 5 m. El hecho
de que, de una sección de la colonia que contenía -100 nidos generalmente atendidos por 30-40
adultos, solo las aves etiquetadas volaban cuando una persona con un handnet se acercaba a
menos de 30 m, fue una evidencia sorprendente y frustrante del efecto del manejo previo
Comportamiento del norte de Fulmar. Aunque la diferencia no se cuantificó, este efecto
conductual del etiquetado fue notablemente más pronunciado que el efecto de captura y
manipulación para el anillado y la recolección de muestras biométricas y dietéticas. La última
perturbación tuvo solo leves efectos sobre la asistencia al nido y el tiempo en el mar.

Para las 14 aves de las que se obtuvieron estimaciones del metabolismo, se sugirió una relación
entre el tiempo entre la liberación y el retorno y la temperatura media (r = 0.503, P <0.1), lo que
puede indicar una mayor disposición a permanecer alejado de el nido más tiempo cuando el clima
es más cálido.

Tasas metabólicas en el mar

Los 26 Fulmares del Norte inyectados con DLW proporcionaron pares de muestras de sangre de 14
individuos diferentes, dando 14 estimaciones independientes del metabolismo en el mar. Estos
provienen de períodos fuera del nido que van desde 21.8 a 97.2 h (Tabla 1). Otras aves inyectadas
no pudieron regresar antes de que las concentraciones de isótopos se acercaran a los niveles de
fondo o no pudieron ser recapturadas. No hubo correlación entre la FMR masiva específica y la
duración de la ausencia del sitio del nido, por lo que concluimos que el procedimiento de
manipulación (que aumentó la duración de la ausencia) no afectó la FMR. La BMR medida de los
fulmares fue solo el 72% del valor predicho para las aves marinas por la ecuación alométrica de
Ellis (1984), que se ajusta a los efectos de la latitud (Bryant y Furness 1995). La media de FMR en el
mar de fulmares fue de 4,5 X BMR. La tasa metabólica en el mar (expresada como un múltiplo de
la TMB) mostró una relación lineal sobre el rango de velocidad del viento predominante, con la
velocidad media del viento medida en Foula durante el período en el mar (Fig. 1) y casi la mitad de
la variación en - tasa metabólica marina explicada por la velocidad media del viento (FMR [como
múltiplo de BMR] = 8.4077 - 0.71233 X (velocidad media del viento); r = 0.66, P <0.05; velocidad
del viento medida en metros por segundo). El metabolismo en el mar (como un múltiplo de BMR)
no se relacionó significativamente con el sexo, la longitud del ala, la masa
Fig. 1. La relación entre el metabolismo en el mar (FMR) como un múltiplo de la tasa metabólica
basal (BMR), medida usando agua doblemente marcada y la velocidad media del viento para el
norte de Fulmars en Foula, Shetland.

cambio durante el período en el mar, o la duración del período en el mar, antes o después de
permitir la influencia de la velocidad media del viento (P> 0.05 en todos los casos). Las mediciones
de las dos aves liberadas inmediatamente después de la inyección fueron consistentes con las de
las 12 aves mantenidas hasta el equilibrio de isótopos (Tabla 1).

Vuelo en relación a la velocidad del viento.

Aunque a las velocidades de viento más altas registradas, la frecuencia de batir de ala tendió a una
asíntota cercana a cero (Fig. 2), la frecuencia de batir de ala en el rango de velocidades de viento
<12 m / s se describe mejor por la ecuación lineal: batir de ala por minuto = 225.36 - 18.053
(velocidad del viento) (n = 168, r2 = 0.42, F = 118, P <0.001; velocidad del viento medida en metros
por segundo). Duración del viaje de búsqueda

Fig. 2. Tasa media de latidos del ala de los Fulmares del Norte en Foula, Shetland en relación con la
velocidad media del viento. Las barras de error representan 12 SE, n> 1500 observaciones. Los
Fulmares del Norte se observaron durante períodos de 10 s mientras estaban en vuelo nivelado
lejos de los acantilados y las costas sobre mar abierto en varias fechas en junio y julio de 1988-
1991.

(de aves etiquetadas o de controles) no varió en relación con la velocidad del viento.

Metabolismo en el mar en relación con la frecuencia de latidos

Dado que la frecuencia del latido del ala y la tasa metabólica en el mar se correlacionaron con la
velocidad del viento, no es sorprendente que la tasa metabólica del mar (como un múltiplo de
BMR) mostró una correlación significativa (r2 = 0.50, P <0.01) con la frecuencia del latido del ala
para la velocidad media del viento dada. La relación se describe mejor mediante la función lineal:
metabolismo en el mar (expresado como un múltiplo de BMR) = 0.053- (latidos de ala por minuto).

DISCUSIÓN

¿Son confiables los fulmar FMR estimados?

Claramente, el estrés del etiquetado afectó el comportamiento de Fulmar del Norte y, por lo
tanto, las mediciones del metabolismo en el mar medidas por DLW deben tratarse con precaución.
Sin embargo, no hubo correlación entre la duración de la ausencia de un individuo y su FMR
medida, lo que sugiere que el gasto de energía puede no haber diferido entre las aves que
permanecieron en el mar por más tiempo de lo normal y las que hicieron un viaje de duración
normal. Además, los Fulmares del Norte generalmente ganaron masa fresca entre la liberación y la
recaptura, por lo que se alimentaron mientras estaban fuera. En algunos otros estudios de aves
marinas FMR que utilizan efectos DLW del etiquetado sobre el comportamiento también se han
observado. Birt-Friesen y col. (1989) informaron que la asistencia a los nidos marcada con Gannets
del Norte Sula bassana promedió el 42% del tiempo total, en comparación con el 50-65% en las
aves de control, pero concluyeron que esto probablemente no afectó de manera medible las
estimaciones de la FMR. Además, no encontraron diferencias significativas entre los FMR
estimados de las aves que perdieron polluelos, pasaron> 65% del tiempo en el mar o no
regresaron en 24 h, y las aves aparentemente menos perturbadas. Obst y col. (1987) encontraron
efectos aún más pronunciados del etiquetado en los petreles de tormenta de Wilson (Oceanites
oceanicus), en un estudio en el que todas las aves mantenidas durante 1 h para el equilibrio
isotópico abandonaron sus nidos y el 60% de los adultos capturados durante la incubación
abandonaron o no regresaron dentro 4 d (normalmente los intercambios de nidos ocurren cada 2
d). Sin embargo, estos autores no discutieron si las perturbaciones de este tipo afectaron los FMR
estimados de las aves que recuperaron. De hecho, la mayoría de los otros autores informan que
las FMR de aves marinas determinaron el uso de DLW sin examinar los efectos de la perturbación,
por lo que es tranquilizador, junto con Birt-Friesen et al. (1989), no encontramos evidencia de que
los FMR medidos variaran de acuerdo con el alcance de la alteración del comportamiento, lo que
sugiere que los valores de FMR obtenidos son confiables. La FMR medida en el mar de los
Fulmares del Norte son consistentes con las predicciones del modelado utilizando relaciones
alométricas. Furness (1990) estimó que la FMR de los Fulmares del Norte en Shetland era de 3.0 X
BMR durante la cría de pollitos, con un metabolismo en el nido.

2.13 X BMR y metabolismo en el mar 4.1 X BMR. Por lo tanto, la predicción alométrica fue solo un
1% inferior a nuestra predicción de FMR en el mar para la velocidad media del viento de julio en
Shetland (Anónimo 1992). Del mismo modo, Nagy et al. (1984) obtuvieron estimaciones DLW de
FMR de pingüinos que estaban dentro del 3% de las estimaciones anteriores de modelos
bioenergéticos independientes de los datos DLW (Furness y Cooper 1982). Estos acuerdos, de
diferentes maneras, brindan soporte para el uso de modelos tanto DLW como bioenergéticos.
DLW es claramente adecuado para integrar el gasto de energía por parte de personas involucradas
en diferentes comportamientos o experimentando diferentes condiciones. Sin embargo, quizás
sea innecesario usar estimaciones de DLW para propósitos de modelado más generales, ya que los
modelos de presupuesto de tiempo y energía y las extrapolaciones de modelos alométricos
pueden tener una precisión adecuada a nivel de población y comunidad. En términos de modelar
el consumo de alimentos por las poblaciones del norte de Fulmar, la mayor desviación específica
de la especie de las predicciones alométricas se encuentra en el BMR. Daan y col. (1990) sugirieron
que tales desviaciones de las predicciones alométricas resultan de variaciones entre especies en la
composición corporal, especialmente el tamaño del corazón y los riñones. Sospechamos que el
alto contenido de grasa de los Fulmares del Norte también puede ser importante a este respecto,
ya que el tejido graso tiene una tasa metabólica muy baja. En términos del consumo total de
alimentos por las aves marinas de Shetland (Bailey et al. 1991), la baja TMB de Northern Fulmars
da como resultado una estimación derivada de nuestros datos de Northern Fulmar que es un 12%
menor que la obtenida de los modelos alométricos, pero esta diferencia es compensado casi por
completo por los altos FMR de Gannets del norte y Murres comunes (Uria aalge; Birt-Friesen et al.
1989, Cairns et al. 1990), lo que proporciona estimaciones más altas del consumo de esas especies
que las obtenidas de un modelo alométrico. El último tipo de modelado (por ejemplo, Furness
1978, Schneider et al.1986) sobreestima la importancia de los Fulmares del Norte y subestima la
importancia de los Murres Comunes como consumidores, y podría refinarse utilizando datos BMR
y FMR específicos de la especie.

Efectos del viento en FMR

Gabrielsen y col. (1987) mostraron que la tasa metabólica en el mar de Kittiwakes de patas negras
(Rissa tridactyla) se correlacionaba con la velocidad del viento. Gabrielsen y col. (1991) también
encontraron que la única variable meteorológica (de las examinadas) que influía en la FMR de
Little Auks (Alle alle) era la velocidad del viento. En ambas especies, el FMR aumentó con un
aumento en la velocidad del viento (la relación opuesta a la del Fulmar del Norte) pero la
pendiente de la relación fue menor. Konarzewski y Taylor (1989) encontraron que la velocidad del
viento se correlacionó negativamente con el aumento de la masa corporal fresca y las reservas de
lípidos de los pequeños pollitos auk. Parece probable que el Fulmar septentrional tenga
dificultades para aprovisionar adecuadamente a su pollito durante los períodos de poco viento
debido al alto costo de la alimentación con aleteo.

vuelo, y no sería sorprendente si el crecimiento de los polluelos fuera menor en condiciones de

calma. Los rangos de alimentación de los Fulmares del Norte con pollitos pequeños
probablemente no sean muy grandes. Furness y Todd (1984) informaron que los viajes de
búsqueda de fulmares con pollitos pequeños promediaron = 10 h, lo que sugiere que los fulmares
de Foula buscaban una distancia que se podía recorrer en <5 h de tiempo de vuelo (quizás 300 km)
desde la isla.

Los avistamientos de adultos reproductores marcados con colorante fueron principalmente a 50

km de la colonia. Durante este estudio, los viajes de alimentación promediaron más de lo que eran
a principios de la década de 1980, posiblemente porque los suministros de alimentos se habían
vuelto más pobres (Hamer et al. 1991, 1993), por lo que los rangos de alimentación más
completos pueden haber aumentado. Sin embargo, es probable que los fulmares se hayan
alimentado dentro de un área en la que la velocidad del viento era bastante uniforme; por
ejemplo, las velocidades medias diarias del viento registradas en Foula se correlacionan
estrechamente con las registradas por la estación de la Oficina Meteorológica en Shetland
continental a 50 km de distancia. En particular, cuando la velocidad media del viento es
especialmente baja durante el verano, esto generalmente se debe al establecimiento de un
sistema de alta presión sobre el norte de Gran Bretaña, lo que resulta en bajas velocidades del
viento en un rango de cientos de kilómetros.

La alta frecuencia de FMR en alta mar del norte de Fulmars durante el clima tranquilo parece
deberse al uso de vuelo de aleteo cuando no hay suficiente viento para permitir un vuelo
sostenido. Sin embargo, dado que esta conclusión se basa en evidencia correlacional y no
implicaba la observación directa de las actividades de los Fulmares del Norte etiquetados, es
necesario examinar nuestra evidencia más de cerca. Preguntamos: "¿La fuerza del efecto aparente
de la velocidad del viento en la FMR es consistente con la esperada si los Fulmares del Norte eligen
elevarse cuando las condiciones lo permiten?" Esperamos que las condiciones ventosas fomenten
el alza, durante las cuales los FMR en el mar deben ser consistentes con el costo energético
relativamente bajo para el vuelo en planeador, mientras que las condiciones tranquilas llevarán a
los Fulmares del Norte a usar vuelos aleteadores, con el resultado de que los FMR son elevados
Debido a sus altos costos. Ignoramos cualquier interacción potencial entre la velocidad del viento y
la duración del forrajeo, ya que no tenemos evidencia de esto en nuestro estudio. Esto implica que
durante este estudio no ocurrieron condiciones suficientemente ventosas para interrumpir el éxito
de la alimentación, en oposición a los costos de alimentación. Los FMR variaron de 1.4 X BMR a 7.8
X BMR (Tabla 1). Los valores más bajos en esta muestra fueron consistentes con la mayor parte del
período en el mar que se pasó en reposo o en alza (Tabla 2). Igualmente, incluso las suposiciones
más costosas sobre los requisitos de potencia para el deslizamiento podrían no elevarse los FMR al
más alto de los niveles medidos. Por otro lado, las estimaciones más bajas de FMR no fueron
compatibles con el uso de vuelo de aleteo durante más de un porcentaje trivial del período en el
mar, pero fueron consistentes con el uso de vuelo de aleteo durante hasta la mayor parte del
tiempo en el mar por esas aves con altas tasas de FMR. Sin embargo, no fue posible pasar todo el
período en el mar en vuelo de aleteo, ya que generó un FMR de> 13 veces el BMR; el mismo
período de vuelo planeado es.
TABLA 2. Gasto diario de energía estimado (DEE) expresado como un múltiplo de BMR derivado de
los presupuestos de actividad de tiempo para fulmares en el mar. Ver Métodos para supuestos de
modelado.

factible, incluso si costara algo más del doble de la TMB (Tabla 2). Suponiendo que el tiempo
dedicado a la alimentación se mantiene aproximadamente constante, nuestros resultados son
consistentes con los pronosticados a partir de modelos teóricos y mediciones directas de los
costos de deslizamiento. Además, no es posible sugerir que otras actividades o demandas no
consideradas en detalle, como nadar en la superficie en lugar de descansar o combatir los efectos
de la convección forzada, puedan elevar la FMR a los niveles más altos medidos. La correlación
entre FMR y la velocidad del viento, por lo tanto, parece explicarse mejor como derivada de las
respuestas económicas de los Fulmares del Norte a las condiciones cambiantes del viento,
utilizando un vuelo elevado, excepto cuando los vientos flojos exigen un modo de vuelo activo.
Una forma de evitar los costos del vuelo de aleteo sería sentarse en el mar cuando el viento es
flojo, esperando que se desarrollen vientos más favorables. Tal estrategia es adoptada por el
albatros errante (Diomedea exulans) como lo muestra el seguimiento satelital (Jouventin y
Weimerskirch 1990, Weimerskirch et al. 1993); esta especie no puede utilizar el vuelo de aleteo en
gran medida y se limita al vuelo dinámico por encima de un umbral de velocidad del viento (Sachs
1993). En el Fulmar septentrional, la duración del viaje de alimentación, aunque muy variable, no
varió significativamente con la velocidad del viento, lo que sugiere que los Fulmares
septentrionales no adoptan la estrategia de ahorro de energía de los grandes albatros mientras se
reproducen. Los Fulmares del Norte pueden estar más fuertemente limitados por el tiempo, ya
que sus viajes de alimentación son mucho más cortos que los de los albatros errantes; Esperar en
el mar durante unos días para que pase una cresta de alta presión puede no ser una opción para
criar Fulmares del Norte. La alta correlación entre FMR y la frecuencia de aleteo para velocidades
de viento particulares sugiere que el vuelo de aleteo es bastante costoso para los Fulmares del
Norte. Tal conclusión es consistente con la alta carga del ala del Fulmar del Norte en comparación
con la de las aves marinas que normalmente usan vuelo de aleteo, como el Kittiwake de patas
negras o la gaviota argéntea (Larus argentatus). Por lo tanto, los costos del vuelo de aleteo pueden
ser mucho más altos para los Fulmares del Norte que para las aves marinas adaptadas al uso del
vuelo de aleteo; La adaptación al vuelo de deslizamiento puede hacer que los Fulmares del Norte
sean más sensibles a las restricciones de energía impuestas por los altos costos del vuelo de
aleteo. Desde hace tiempo se sabe que el número de Fulmares del Norte en los acantilados,
especialmente en invierno, varía de un día a otro.

a día según la velocidad del viento. Los números en los acantilados tienden a ser más altos en
invierno que durante la temporada de reproducción y son más altos cuando hay poco o nada de
viento (Fisher 1952). Venables y Venables (1955) consideraron que los Fulmares del Norte en
invierno son "aptos para abandonar los acantilados en climas severos en tierra", pero nuestros
datos de FMR sugieren que las variaciones en la asistencia a colonias en invierno podrían
atribuirse mejor a las aves que aprovechan la oportunidad de sentarse en ellas. los acantilados
cuando la falta de viento hace que la alimentación sea más costosa y, por lo tanto, menos
rentable. La relación entre Northern Fulmar FMR y la velocidad del viento es solo un ejemplo de la
influencia de los factores ambientales en los presupuestos de energía de las aves. Montevecchi y
col. (1992) descubrieron que las FMR de los Petrels de tormenta de Leach (Oceanodroma
leucorhoa) diferían sustancialmente entre dos colonias e infirieron que esto era consecuencia de
las diferencias en la velocidad del viento y la temperatura ambiente. Dichas influencias en la FMR
pueden explicar de alguna manera la falta de una relación constante entre la FMR y la BMR de las
aves (Koteja 1991). En Shetland, la velocidad del viento es menor en junio-agosto, con un
promedio de 5.8 m / s, y 50% mayor durante el invierno (Anónimo 1992). Una velocidad del viento
de 5.8 m / s implica una tasa metabólica en el mar de 4 X BMR. En comparación, las velocidades
del viento en verano en la costa oeste de Noruega son -30% menos que en Shetland, y las del sur
del Mar del Norte alrededor de Helgoland son -40% menos (Anónimo 1970), equivalente a tasas
metabólicas en el mar Fulmar septentrional de 5.5 x y 6 X BMR respectivamente. Con un gasto
energético tan alto, los Fulmares del Norte requerirían oportunidades de alimentación altamente
rentables para poder criar a un polluelo, y es posible que la falta de viento sea un factor que limite
el rango de reproducción de esta especie. Un argumento similar puede aplicarse a otros
Procellariiformes que cambian entre el vuelo dinámico y el vuelo de aleteo según la fuerza del
viento.