D. Ji:'Zande¡; A.J Bermudez y E.
7::Mallinson
PRINCIPIOS
DEPREVENCiÓN
DE ENFERMEDADES:
DIAGNÓSTICOy CONTROL
INTRODUCCiÓN
Este capítulo proporciona al lector los principios básicos de
la sanidad y la prevención, y el control de las enfermeda-
des aviares. Trnnbién introduce al estudiante a las técnicas
básicas de necropsia y aporta datos acerca de insecticidas
y desinfectantes.Para información acercade técnicasdiagnós-
ticas y medidas de control específicas, se refiere al lector a
los capítulos respectivos de este texto que tratan las enfer-
medades específicas, y a Whiteman y Bickford (49).
Este capítulo no abarcarátodos los métodosde control de
enfermedadeso todos los tipos de aves,sino que sólo intentará
delinear e ilustrar algunos conceptos fundamentales. Cada
empresa avícola es diferente; por tanto, deben aplicarse los
conceptosbásicos de acuerdo con las condicionese instalacio-
nes existentes en cada caso en particular. Para conservarse
actualizado en el flu.io de información e investigaciones,sere-
quiere de una revisión constante de la bibliografia actual y
de las recomendacionesaplicablesa enfermedadesespecíficas,
empresasespecíalesy diversas zonas geográficas.Avian Di-
seases.Avian Pathology. Poultry Science.Journal o/ Applied
Poultry Research y Worlds Poultry ScienceJournal, son ex-
celentesfuentes de infolmación recíente. Hay varias publica-
ciones y revistas que destacan algún tema específico de la
avicultura, por ejemplo, Poultry lnternational, lnternational
Hatchery Practice, Poultry Digest. Broiler lndustry, Egg ln-
dustry, Turkey World y otras, incluyendo publicaciones en
varios idiomas. Otras fuentesde información lo constituyen los
libros estándarde texto acercade producción, crianza y nutri-
ción de pollos y pavos. Un buen manual práctico referentea la
producción comercíal de aves es el de Nol1h y Bell (32).
RELACiÓN HUÉSPED-PARÁSITO
Una enfermedadse producecuandose deterioranlas fun-
ciones normalesdel cuerpo y el grado de este deterioro
~
determina la intensidad de la enfermedad. Puede presentarse
por deficiencia de un nutriente vital o por ingestión de una
sustancia tóxica; o bien por lesión o estrés fisico insoporta-
ble para el ave o como consecuencia de una acción dañina
por patógenos infecciosos o parasitarios.
Ciertas deficiencias nutricionales son temporales y
reversibles cuando seproporciona el nutriente en cantidades
adecuadas;otras son irreversibles. Las enfermedades debi-
das a estrés dependen de su gravedad y duración. Las
lesiones tales como un despicado exagerado tienden a per-
sistir por largo tiempo y tal vez seanpermanentes. Aquellas
enfermedades ocasionadas por patógenos infecciosos o pa-
rasitarios a menudo son complejas y dependen de las carac-
terísticas tanto del huésped como del parásito.
El que una enfermedad resulte por parasitismo depende
de la cantidad, tipo y virulencia del parásito; vía de entrada
al cuerpo y estado de defensas y capacidades del huésped,
las cuales están supeditadas en parte de sus encuentros
anteriores con las enfermedades (por ejemplo, infección de
la bolsa de Fabricio o IBF), estado nutricional, capacidad
genética para organizar mecanismos de resistencia; estrés
del ambiente; equjpo y momento de las contramedidas
utilizadas (tarmacos, cambios de ambiente).
Algunos microorganismos virulentos sobrepasan de
manera rápida la resistencia de los huéspedesaún más sanos.
Las cepas o tipos menos virulentos ocasionan enfermedad
de moderada a grave, pero la mayoría de las aves responde
y vuelve a su estado de salud. Mientras que otras cepas o
tipos no causan una reacción notable y el huésped muestra
pocos o ningún signo de enfermedad, ciertos patógenos
infecciosos tal vez no provoquen efectos notables por sí
mismos, pero predisponen al huésped a infecciones más
serias por otros gérmenes. Aunque no se incluyen como
patógenos a ciertos microorganismos, pues por lo general
se les localiza en individuos considerados "normales", se
debe reconocer que también los denominados microorga-
nismos no patógenos o poco patógenos pueden producir
serias pérdidas cuando existen las circunstancias favorables.
Los estrés fisicos graves como corrientes frías, sobrecalen-
tamiento, falta de agua, inanición e infección por otras
2 Er¡fermedades de las aves
enfermedades concomitantes pueden reducir la resistencia
del huésped y precipitarse así una enfermedad detectable
(por ejemplo, micoplasmosis clínica después de bronquitis
infecciosa o salmonelosis clínica en pollos privados de agua
o sometidos a corrientes de aire frío).
La coccidiosis es un buen ejemplo de la relación entre
cantidad de microorganismos invasores e intensidad de la
infección resultante, ya que la morbilidad y mortalidad de
las especies de huésped por lo general son proporcionales
al número de oocistos de coccidia ingeridos. Existe una
situación similar en otras enfermedades infecciosas. Una in-
fección leve por nematodos tal vez no sea seria, pero si es
una infección intensa puede ser muy dañina. El título de una
vacuna de virus vivo puede ser tan bajo que no exista
infección inmunizante despuésde administrarla; una buena
razón para retirar las aves moribundas o muertas de una
parvada es para reducir la cantidad de microorganismos
accesibles al resto de las aves. El lavado y la desinfección
amplios de una nave, tal vez no la esterilicen, pero pueden
reducir a tan bajo nivel la cantidad de microorganismos
infecciosos que no puedan provocar enfermedad.
El avicultor puede controlar la probabilidad de que
se infecte una parvada, así como intensidad y resolución de
una infección, si se siguen prácticas sólidas de prevención
de enfermedad antes y después de llegar nuevas parvada..,;
asegurarsede que tengan alimento yagua adecuados,bien
ubicadosy de buena calidad; aplicación de vacunasy medica-
ciones a tiempo y proporcionar un ambiente menosestresante.
Influencias de las prácticas modernas
Los especialistas en enfermedades aviares deben actualizar
de modo continuo sus conocimientos acerca de la naturaleza
y el control de enfermedades específicas. Mientras tanto, las
personas responsables de la producción de carne, aves,
huevos para mesa e incubables, pollos, ingredientes para
alimento y alimentos mezclados deben practicar las técnicas
y los principios de manejo básicos que evitarán las enfer-
medades. También, deben proporcionar las instalaciones
fisicas y de cuarentena necesariaspara el control y la elimi-
nación de enfermedades que entran en ocasiones, de tal
manera que no se conviertan en un problema constante. Las
pérdidas económicas, a veces relativamente ocultas, que se
deben a enfermedadespueden significar la diferencia entre el
éxito o el fracaso en una empresaavícola. Puedentener éxito
cuandoel mercadoesfavorableaquienesno cumplenlosprincipios
básicosde prevención de enfermedades,pero no seguiránsien-
do competitivos cuando sea muy pequeño el margen de
ganancias.Una nueva empresa moderna con varios edificios
buenos y equipo que ahorra mano de obra, pero construida
y operada sin considerar los principios fundamentales del
control y la erradicación de enfermedades, puedefuncionar
libre de enfermedadesdurante varios años. Con demasiada
frecuencia tiene acceso una enfermedad problemática y de
ahí sc convierte en una carga constante y costosa debido al
valor extremo de despoblación requerida para erradicarla.
Las aves pueden conservarse libres de gran parte de las
enfermedades nocivas de manera práctica y con mínimo
esfuerzo, cuando el diseño y la construcción de nuevas
granjas y edificios, y la programación de producción tienen
el objetivo de excluir o erradicar las enfermedades en cuanto
(Capitulo 1)
se presenten. El avicultor que observa prácticas de manejo
fundamentales para prevenir brotes de enfermedades, tiene
poca necesidad de conocer con detalle las diferentes enter-
medades infecciosas que afectan a las aves.
Las instalaciones no requieren ser nuevas para ser
adecuadas.A menudo se pueden expandir granjas viejas y
reprogramarse la producción, así como rediseñar antiguas
construcciones, incubadoras y molinos de alimento para
favorecer la exclusión, erradicación o control de las enter-
medades. La aplicación estricta de técnicas de manejo pre-
ventivas de enfermedades les permite a los productores
conservar pollos libres de patógenos específicos en granjas
de diseño y construcción estándar (15).
Continúa la tendencia en todas las industrias de agri-
cultura hacia unidades más grandes, menos granjeros y
empresas en sociedad mercantil. Las industrias del pollo
y del pavo son líderes en esta tendencia, pues ponen énfasis
en la eficiencia de operación y disminuyen los costos de
producción. La supervivencia en la industria ha dependido
de la constante adopción de prácticas más novedosas y
eficaces. A veces, se olvida que ia eficacia en la prevención
de enfermedades es tan importante como en la limpieza,
alimentación, manejo del ave y procesado del huevo. La
evolución resultante de los sistemas de manejo ha modifi-
cado el éntasis en las prácticas de control de enfermedades
y lo seguirá haciendo; por ejemplo, el cambio de alojar
parvadas de ponedoras de piso hacia jaulas, alteró el enfo-
que para el control de los parásitos y las enfermedades
intestinales y destacó el control del canibalismo, reduciendo
la intensidad de la luz y la remoción quirúrgica de los picos
agudos (despicado).
Se presentan nuevos problemas en la formulación de
alimentos ya que ciertas vitaminas y minerales, que por lo
común se encontraban en la cama, ya no resultan accesibles
para las aves enjauladas. Las naves sin ventanas, aisladas y
con control de luz y temperatura, reducen el estrésambiental
de los extremos del clima. Los pollos en tales naves, nece-
sitan menos alimento en clima frío que aquéllos sin estas
proteccioncs, esto amerita nuevas consideraciones en la
formulación de alimentos.
Las granjas en sociedad mercantil aceleran la tendencia
hacia la operación y el control integrados de dos o más
segmentos de la industria tales como fabricantes de alimen-
to, manejo de la parvada reproductora, operación de la
incubadora, crianza de pollas, etapas de crecimiento de
pollos de engorda y pavos, producción de ponedoras, pro-
cesamiento de huevo, sacrificio y procesado de pavos y
pollos de engorda y aun la distribución al menudeo. La
integración de la industria ha concentrado en pocas personas
la toma de decisiones acerca de las prácticas de control de
enfermedades para millones de aves, así como para las
diversas etapas en la cadena productiva de huevos y carne.
De estamanera, las prácticas de salud y las medidas urgentes
de cuarentena decididas por una o pocas personas pueden
aplicru"sede manera rápida y eficaz a gran cantidad de aves.
Debido a la integración resulta económicamente práctico
emplear a médicos veterinarios de tiempo completo y res-
ponsabilizar de manera directa a patólogos aviares del con-
trol de enfermedades. En ocasiones y antes de precisar
alguna acción, la consideración acerca de las enfermedades
se reduce a simples costos, porque las pérdidas económicas

por una enfermedad y los costospara tratarla se sopesan
contra los costos de erradicación y conservación de la salud.
Donde las prácticas de manejo e industriales estableci-
das permitan o contribuyan a dispersar y propagar algunos
patógenos infecciosos,con frecuenciasehacenintentospor
exponer de manera deliberada a la parvada a la enfermedad
en un momento oportuno. Esta práctica tiene éxito para
varias enfermedades virales y origina el uso extendido
de vacunas preparadas de manera especial. Tiene mucho
menos éxito para las infecciones bacterianasy es más proba-
ble que perpetúe la enfermedad. La exposición de parvadas
de pavos a cepas naturales atenuadas, alteradas o seleccio-
nadas por cultivos de pasterela, bordetela o estafilococos
proporciona resultados muy positivos (24). Excepto en en-
fermedades prevalentes y muy contagiosas para las cuales
existen vacunas efectivas, por lo general es más redituable
conservar libre de enfermedad alaparvada, quecargarlacon
enfermedades de manera deliberada o por accidente, a con-
dición de que los costos de erradicación y conservación del
estado libre no excedan a los costos resultantes de brotes de
enfermedades. Los avicultores con empresas en extremo
grandes, compactas, con aves de diferentes edades y de
postura, encuentran más económico exponer a las parvadas
de pollitas a ciertas bacterias endémicas en las instalaciones
donde se les colocará después (Haemophi/us paraga//ina-
rum, Mycop/asma ga//isepticum), que intentar la despobla-
ción necesaria de adultos para erradicar las infecciones.
Ya no se puede considerar que la industria avicola csté
compuesta por negocios regionales limitados a ciertos esta-
dos o áreas. Se caracteriza por empresas interestatalesy aun
multinacionales que mueven a diario productos entre regiones
y a varios mercados. Debido al alto costo de la reproducción
científica de aves, los productores de todo el mundo depen-
den de unas cuantas organizaciones, cuya reproducción y
lotes de producción son muy eficaces. En el caso de los
pavos, la mayor parte de los hatos reproductores del mundo
se originan de una de tres ubicaciones en América del Norte.
Para que tal sistema funcione de manera fácil y eficaz son
esenciales los envíos diarios y amplios de huevos incuba-
bles, pollas, pollitos, pollas iniciadas y aves adultas a través
de fronteras estatales y nacionales, y se requiere valorar de
nuevo los viejos conceptos de las regulaciones sanitarias.
Los patólogos aviares especializados han desarrollado li-
neamientos para medidas de control sanitario. En gran parte
de las zonas productoras de aves en el mundo, se encuentran
disponibles instalaciones y equipo para diagnóstico, tanto
privadas como gubernamentales; existen tarmacos y vacu-
nas de alta calidad en lugares productores de aves comer-
ciales, excepto donde se restringe la importación y uso de
éstos mediante leyes gubernamentales. La reproducción
de aves con base científica crea líneas de calidad uniforme
con alta resistencia a las enfermedades, para las cuales no
se dispone de farmacos y vacunas satisfactorios. La regla es
un alimento de buena calidad, no la excepción.
Las enfermedades todavía son una carga pesada para
todo tipo de empresaavícola;quienesdecidenel manejoen
las granjas (encargados, propietario, supervisor deparvada,
gerentes, inversionista) pueden reducir estas pérdidas me-
diante el control de las enfermedades. Deben estar conscien-
tes de las responsabilidades y recibir continuos estímulos
para desarrollar una filosofia de prevención de enfermedades
Principios de prevención de enfermedades: . 3
a través del manejo, y concentrarse en las venta.iasamorti-
zadas a largo plazo y no sólo en los ahorros a corto plazo.
Los principios cardinales para el control y la preven-
ción de enfermedades son iguales para quienes tienen aves
por pasatiempo, el criador de aves de ornato y el granjero
de aves de cacería, así como para la empresa con varios
millones de pavos, pollos de engorda o ponedoras. Las
parvadas de traspatio sin ningún control de enfermedades
pueden perpetuar alguna enfermedad, que constituya una
amenazapara la gran industria productiva;además,como
no se vacuna a gran parte de tales parvadas, pueden ser
susceptiblesa enfermedadescontra las cualesestánprotegidas
las grandes parvadascomerciales. El riesgo más grande para
los productores comerciales, que ocasionan los criadores
de aves de ornato y parvadas de traspatio, es posiblemente
la perpetuación de aquellas enfermedades ya erradicadas
en la industria. Así, un principio sólido de prevención de
enfermedades consiste en que ningún empleado o unidad
comercial tengan contacto con aves, mascotas o aves de
pasatiempo en su domicilio o cualquier otro lugar.
Muchos productores intentan ahorrar dinero a través
de la sustitución con ingredientes alimenticios más baratos
o instalaciones y equipo sin probar, o fracasan en conservar
la operación del equipo de acuerdo con las recomendaciones
del fabricante. Esto conduce a menudo a crecimiento o
rendimiento deficientes como adultos, lo cual se atribuye de
manera errónea a una enfermedad misteriosa irreal. Al
considerar la inversión de capital y los costos mínimos
diarios de mantenimiento de una parvada de pollitos, el
objetivo primario de la crianza debe ser el máximo desem-
peño (crecimiento, producción de huevo).
Con un mejor control de las enfermedades de cualquier
tipo, un factor de manejo muy importante para obtener un
máximo desempeño es proporcionar a las aves bienestar
óptimo en las instalaciones; esto no sólo se consigue con
naves sin ventanas, aisladas, y con control de luz y tempe-
ratura. También afectan de manera adversa al rendimiento
factores como hacinamiento, despicado deficiente, tempe-
raturas indeseables y corrientes de aire inadecuadas en
ponedoras que no puedan moverse a un lugar más confor-
table. La orientación propicia de comederos, bebederos y
luz promueve un buen rendimiento; los cambios ligeros y en
apariencia insignificantes de los sistemas probados pueden
tener un efecto adverso de manera notable en el rendimiento
de las parvadas de pollitos, tanto enjaulados como en piso,
y en otras aves comerciales. A menudo, se puede rastrear un
ba.iorendimiento de los adultos hasta en hechos perjudicia-
les que sucedieron durante la época de crianza.
El pollo de engorda se selecciona para crecer grande y
rápido; pero a las parvadas de reproductoras se les debe
limitar su consumo de alimento con el fin de evitar la
obesidad y el deficiente rendimiento. Debe controlarse con
cuidado esta restricción alimenticia para no permitir que las
aves agresivas traten de conseguir más del alimento dispo-
nible. Se utilizan mucho dos sistemas: restricción diaria y
alimentación cada dos días. El primero, requiere equipo
de alimentación o procedimientos especiales para asegurar-
se de que el alimento se pone de manera simultánea a toda
la parvada, de tal manera que todas las aves empiecen a
comer al mismo tiempo. En el segundo sistema, se da
alímento en mayor cantidad en días alternados, lo cual
4 Enfermedades de las aves
permite que las aves retrasadas obtengan su ración aun
cuando tengan que esperar su turno. En cualquier sistema
se deben tomar precauciones especiales al formular los
alimentos con el fin de proporcionar de manera apropiada
los coccidiostatos y nutrientes esenciales en la menor can-
tidad consumida.
Las aves comerciales y de cacería son muy canibalís-
ticas en cualquier circunstancia. En gran parte de los siste-
mas modernos el despicado es una necesidad real y se han
diseñado máquinas especiales para tal propósito. El despi-
cado se efectúa en aves de varias edades dependiendo del
sistema de crianza empleado. La luz muy tenue empleada
en las naves herméticas a la luz evitan o reducen en mucho
el canibalismo, pero los pollitos criados con luz natural o
brillante a menudo tienen cortados sus picos de manera
ligera al día de nacidos o pocos días despuésde colocarlos en
la criadora. Este despicadotemprano no es suficiente para ser
permanente; por tanto, muchas veces se despica de nuevo a
tales parvadas de reproductoras o ponedoras comerciales,
antes de la madurez. Algunos métodos y edades de despi-
cado temprano pueden proteger del canibalismo a los polli-
tos durante toda su vida, si resultan favorables otros factores
del manejo (por ejemplo, la intensidad de la luz).
Bioseguridad
La bioseguridad es la protección contra enfermedades in-
fecciosas, parásitos e insectos nocivos transmisibles; es un
término que engloba a todas las medidas que se puedan o
deban tomar para evitar la entrada o supervivencia de virus,
bacterias, hongos, protozoarios, parásitos, insectos, roedo-
res y aves silvestres, que infecten o pongan en riesgo el
bienestar de la parvada.
El lector debe consultar una serie de ocho videocintas
ilustrativas de las medidas de bioseguridad y los variados
riesgos para la salud de las aves que previene la bioseguri-
dad. Estas videocintas las produjeron el United States De-
partment of Agriculture (USDA) y los servicios veterinarios
del Animal Plant Health Inspection Service (APHIS). Para
mayor información pregunte en la oficina estatal de APHIS
en EUA. Estas cintas filmadas de manera profesional tam-
bién se encuentran disponibles en oficinas estatalesy en las
principales asociaciones comerciales de la industria avícola.
Proporcionan capacitación gráfica en bioseguridad para los
traba.iadoresy propietarios de todo tipo de pollo de engorda,
ponedoras, pavos, aves de cacería, granjas reproductoras,
incubadoras, fabricas de alimentos, transportación y merca-
do de aves vivas.
Lineamientos de bioseguridad
A menudo se pueden conseguir lineamientos específicos
para prevenir enfermedades, dirigidos hacia diferentes
sectores de la industria (transportistas, trabajadores, pro-
pietarios de granjas, equipos de captura y otros), por me-
dio de especialistas en extensión universitaria; un ejemplo
informativo de tales normas producidas de manera conjunta,
es un folleto de 14 páginas denominado Biosecurity for
Poultry, publicado por el Mid-Atlantic States Cooperati-
ve Extension Poultry Health and Management Unit, y que
está disponible en la University of Maryland Extension
,\,prvirp
(Capítulo 1,
FUENTES DE INFECCiÓN,
y MEDIDAS DE PROTECCION
CONTRA ÉSTAS
Las infeccionesse introducen a una parvada de varias
maneras.Paracomprenderlas diversasprácticaspreventi-
vas recomendadas es importanterevisar antes,de manera
breve,lasfuentesy víasde infección.
Humanos
Constituyen una de las causas potenciales más grandes de
enfermedad por su movilidad, trabajos, curiosidad, ignoran-
cia, inditerencia, taita de cuidado o atención total en el
margen de ganancia actual. Pocas veces se debe esto a que
se infectan y dispersan el patógeno causal, sino más bien
porque transportan enfermedadesinfecciosas, utilizan equipo
contaminadoo manejan sus parvadasde tal modo que
resulta inevitable la diseminación de enfermedades.
Con mayor trecuencia, se sospecha que el calzado es
el medio de transporte de la enfermedad, pero además las
manos pueden contaminarse con exudados cuando se exa-
minan lesiones o flujos. También es probable que la vesti-
menta se contamine con polvo, plumas y excremento. Se ha
descubierto que por ]0 menos un patógeno aviar (virus de
la enfermedad de Newcastle), sobrevive por varios día.¡¡
en la mucosa de las vías respiratorias humanas y se le ha
aislado del esputo (47).
Vecinos
Una fuente común de infección es aquel brote de enferme-
dad en una granja vecina. Las visitas entre productores para
la inspección de enfermedades es un modo común de dise-
minarlas. Si alguna parvada cercana está afectada por cierta
enfermedad nueva muy interesante, discútase por teléfono.
Es mejor evitar que los vecinos hagan visitas cuando se
encuentra en progreso la enfermedad y abstenersepor todos
los medios de acudir a otra granja.
Cuadrilla de trabajadores
Muchos procedimientos en las granjas avícolas requieren
del uso esporádico de alguna cuadrilla de varios traba-
jadores y entre éstas se encuentran muestreo de sangre,
despicado, vacunación, inseminación, sexado, pesadoy mo-
vilización de aves de un sitio a otro. Muchas veces, al
productor o gerente de una granja se le dificulta reunir una
cuadrilla que esté disponible y tenga conocimientos del
manejo de aves; por tanto, se contratan algunas que propor-
cionan servicio a varias granjas. Tales cuadrillas via.ian por
la comunidad avícola manejando varias parvadas y se les
debe considerar como una fuente potencial de infección. Por
eso, deben tomarse estrictas precauciones para salvaguardar
la salud de cada parvada con la que trabajen.
Visitantes
Se conoce de brotes de enfermedad después de la visita de
personas poco cuidadosas. Si los visitantes no entran a las
instalaciones, no pueden acarrear enfermedades.
El origen de una nueva enfermedad temida, a menudo
e" rle"concert"nte r"rl" ve7 "on m"" freC'.llente"..1 C'om..rC';o

y los via.iespor el mundo. Es frecuente que en el mismo dia
alguna persona abandone una granja en la mañana y luego
visite en el mismo día otra granja o negocio en otra parte del
país u otro continente. Ciertos patógenos causales de enfer-
medad pueden sobrevivir con facilidad durante este lapso.
Todos los viajeros deben estar conscientes de esto y a su
regreso evitar introducir enfermedades en sus propias par-
vadas o en las instalaciones de clientes, competidores, ami-
gos u otros productores. No en todos los países y áreas
avícolas se consiguen vestimenta y zapatos protectores con
facilidad. Cuando se regresa de algún viaje, una buena
medida preventiva consiste en sanitizar los zapatos y lavar
todos los trajes utilizados en otras granjas.
Portadores recuperados
Las aves portadoras son aquellas que se han restablecido en
apariencia de una infección clínica, pero que todavía retie-
nen al microorganismo infeccioso en alguna parte de su
cuerpo. Aunque en apariencia son sanas,el patógeno infec-
cioso continúa multiplicándose en su cuerpo y eliminándose
hacia el ambiente. Al igual que las parvadas infectadas de
manera activa, pueden perpetuar una enfermedad en cierta
granja y constituir así un riesgo de enfermedad para otras
aves. Se sabe que varias de las enfermedades de presen-
tación frecuente se transmiten mediante portadores. Las
aves portadoras pueden constituir una fuente potencial
de enfermedad a través de las diversas prácticas citadas
adelante.
Múltiples edades
En una instalación, las edadesmúltiples constituyen un serio
potencial de enfermedades, tanto por las aves infectadas
como por los portadores sanos, en particular si están rela-
cionadas muy de cerca aves de diversas edadespor prácticas
de manejo o proximidad. Los patógenos causales de enfer-
medades, infecciones crónicas o portadores sanos se trans-
miten por varios medios, incluyendo contacto directo, a
cada nueva parvada susceptible que llega a las instalaciones.
Pueden existir serias bajas en la producción de parvadas de
ponedoras jóvenes que se trasladan hacia instalaciones
de ponedoras, en donde permanecen aves portadoras de
brotes previos de enfermedad.
Pollas iniciadas
Con frecuencia, los criadores especializados en pollas las
crían cerca o casi al punto de postura en instalaciones
separada.'ipertenecientes al propietario de la granja de po-
nedoras. Por varias razones se ha establecido esta práctica
en la industria. Sin embargo, estas pollas pueden ser intro-
ductoras potenciales de alguna enfermedad a la granja de
ponedoras, en caso de que se hayan expuesto a enferme-
dades en su granja de origen y son portadoras sanas de
alguna enfermedad inexistente en la granja de ponedoras.
Otro riesgo es reunir a pollas maduras criadas en diferentes
zonas geográficas, en una sola instalación para ponedoras,
aun en instalaciones todo-dentro, todo-fuera. Las criadas en
cierta zona, pueden haber sido expuestas y haberse recupe-
rado de alguna enfermedad, y son portadoras de algún
patógeno que no se encuentra en la zona donde se criaron
las demás pollas.
Principios de prevención de erifermedades. . 5
Ponedoras de pelecha forzada
A menudo se practica la pelecha forzada de ponedoras o
reproductoras (en particular en tiempo de escasezeconómi-
ca) para cubrir un mercado especial, una demanda urgente
de huevo o mejorar la calidad del cascarón de huevo que de-
clina o puesto que se considera redituable por el momento.
Una venta.iade conservar las gallinas con pelecha forzada,
en vez de criar pollas de reemplazo, es que las gallinas viejas
no padeceránuna enfermedad que se desarrolla normalmen-
te durante la etapade crianza. Si a tales parvadas se les fuerza
a pelechary se lesconservaen la mismanave,existepoco
riesgo de desarrollar problemas por enfermedades. Por el
contrario, si un productor reúne gallinas viejas de varias
granjas para pelecharlas y mezclarlas en una casetaal mismo
tiempo, corre un riesgo serio, pues cualquiera de los grupos
pelechados puede ser portador de alguna enfermedad a la
cual sean susceptibles las demás gallinas.
Aves de exhibición
Las aves utilizadas para exposiciones pueden exponerse a
aves infectadas de manera activa o a portadoras asintomáti-
cas de otros exhibidores y de las cuales pueden contraer la
enfermedad. Las aves infectadas por contacto tal vez no
desarrollen signos activos hasta que regresen hasta la gran-
ja del propietario, donde pueden convertirse en fuente de
una nueva infección. Los criadores de aves de ornato y
de caceria y jóvenes con proyectos avícolas (4-H, Future
Farmers o/ America) deben reconocer los riesgos extremos
de volver a presentar aves ya exhibidas en espectáculos o
exposiciones e introducir aves adultas o desarrolladas para
propósitos especialesde crianza. Una regla cardinal para las
aves de exhibición, es que nunca deben retornar a la granja
del propietario. Si se han de exhibir las aves, deben elegirse
a las que puedan venderse después de la exhibición; si
regresan deberán colocarlas en cuarentena por varias sema-
nas. En ciertas zonas, se debe vacunar a las aves de tipo
exhibición contra ciertas enfermedades. Verifique con el
patólogo aviar de la zona o el laboratorio de diagnóstico
veterinario.
A ves reproductoras
Las aves adultas consideradas en especial como deseables
para propósitos de reproducción, tal vez sean portadoras
asintomáticas y sirvan como fuente de infección en la granja
de reproductoras. Es mejor comprar tales aves como huevos
incubables o pollitos de un día y criarlos en una zona de
cuarentena alejada de la granja, hastatener alguna seguridad
razonable de que se encuentran libres de infección.
Aves mezcladas de diferentes especies
Alguna especiemuy resistente por naturaleza a cierta enfer-
medad, puede resultar portadora de esa enfermedad para
otras especies que sean muy susceptibles. En los pollitos
pueden presentarsealgunas muertes y debilitamiento a cau-
sa de enterohepatitis, pero en pavos las pérdidas pueden ser
desastrosas.Por tanto, aun con el uso rutinario de farmacos
para prevenir la histomoniasis, nunca deben criarse jun-
tas las dos especies y no deben criarse pavos en pisos o
patios sucios donde se han tenido pollitos hace poco.
Asimismo, alguna infección micoplásmica silenciosa
(inaparente) se puedediseminar a pavos libres de micoplasma
6 . Enfermedadesde las aves
y originar casos de sinusitis e infección de sacos aéreos.
Otras enfermedades tal vez sean más bien inocuas en algu-
nas especies de aves, pero resultan muy serias en otras.
Además es recomendable conservar separadosa los pollitos
de engorda y a las pollitas ponedoras, pues la misma enfer-
medad puede representar diferente importancia económica
en ambos.
Otras fuentes
Área de hospital
Las aves enfermas provenientes de otras áreasy reunidas en
una zona de hospital, que regresan despuésa sus respectivas
naves, no sólo pueden llevar el trastorno original, sino una
o más enfermedades contraídas durante su estancia en el
hospital. Por tanto, no se recomiendan las áreas de hospital
para la separación rutinaria de aves enfermas, excepto como
un sitio de paso para el laboratorio de diagnóstico o el
crematorio. Sólo si se utilizaran para algún propósito espe-
cial (observación, lesiones, canibalismo), deben arreglarse
de manera temporal y sólo deben contener aves de una sola
área o caseta.
Jaulas para desechos
Estas áreas todavía existen en ciertas granjas avícolas. A
menudo se retiran de la parvada las gallinas que no ponen
huevos y se venden para carne. Las gallinas no productoras
con buena salud, no representan algún riesgo de salud para
humanos o aves. Las aves desechadas en evidente mal
estado de salud, pueden o no estar afectadas con una enfer-
medad infecciosa. El avicultor debe sospechar lo peor y
destruir tales aves en vez de retenerlas para sacrificio.
Aves de traspatio y mascotas
Las aves que se conservan como mascotas o para propor-
cionar carne o huevos, pueden portar o transmitir enferme-
dadestanto como las parvadas comerciales. Un ave de corral
de naturaleza rara o interesante, como mascota, también les
puede contagiar enfermedades a las aves comerciales. El
riesgo para la empresa es demasiado grande como para
permitir tal pasatiempo en un empleado o un propietario. En
muchos estados de EUA se encuentra prohibida la pelea de
gallos, pero este juego parece trasladarse por todo el pais,
constituyendo así una vía efectiva de transmisión de enfer-
medades. Algunos empleados pueden tener o manejar estas
aves y así introducir tal vez una enfermedad seria en la
empresa avícola donde laboran. Los trabajadores y propie-
tarios de granjas incubadoras deben ser en especial cautelo-
sos con el contacto con aves de ornato importadas o aves
acuáticas migratorias, debido a qlie pueden ser portadoras
asintomáticas de enfermedades muy virulentas para las aves
domésticas.
Mercado de aves vivas
Son construcciones, por lo general en las ciudades,donde se
tienen aves de todo tipo, edadesy estado de salud; permiten
cubrir la demanda de compradores de aves vivas, que desean
examinarlas vivas antes de sacrificarlas, o prefieren sacrifi-
carlas y preparar las en su domicilio (figura 1-1). Pocas
veces sedesalojan, limpian y desinfectan tales instalaciones,
y así son situaciones ideales para la transmisión y propaga-
(Capítulo 1)
ción de enfermedades aviares. Además, no puede desinfec-
tarse y limpiarse el equipo de lasjaulas despuésde cada uso.
Tal equipo de transporte, que se utiliza en todas las zonas
de la industria avícola, donde se compran unas cuantas
aves de diferentes tipos o edades, resultan excelentes me-
dios para transmitir enfermedades. Los propietarios y ge-
rentes conscientes alejarán de sus granjas y oficinas, a todos
esos compradores y a su equipo. El comercio de aves vivas
se vincula de manera clara con la propagación y la disemi-
nación de influenza aviar y laringotraqueítis.
Enfermedadestransmitidas por huevos
Estas enfermedades se transmiten de la madre infectada
hacia la descendencia recién incubada, por medio del huevo
fértil. Ciertos agentes de enfermedad se encuentran dentro
del huevo, ya que se integran a éste antes de que tenga
cascarón y membrana.~.Otros, se ubican en el cascarón o lo
penetran a través de los poros naturales despuésque sepone
el huevo.
El patógeno puede tener acceso al huevo como resul-
tado de infección del ovario y los folículos ováricos (trans-
misión transovárica), por contaminación del óvulo liberado
en la cavidad peritoneal o por contacto en el oviducto. Una
vez agregado al cascarón y a las membranas, el microorga-
nismo goza de un lugar protegido donde no se le destruye
con facilidad. De ahí que despuéspueda invadir el embrión
en desarrollo y se observen a menudo lesiones en tejidos y
órganos al nacer. Parece que la transmisión transovárica
sólo se limita a unas cuantas enfermedades que afectan a las
aves y a gran parte de éstas se les ha erradicado de Ia.~par-
vadas reproductoras.
Cuando se enfría el huevo recién puesto, de la tem-
peratura corporal a la temperatura del nido o del ambien-
te, existe una presión diferencial entre el interior del
huevo y la atmósfera. Así, cualquier líquido en la superficie
del cascarón es llevado hacia adentro. Las bacterias móviles
se valen de esta presión diferencial para penetrar el casca-
rón. La contaminación primaria de esta naturaleza es
por microorganismos entéricos, en particular salmonelas y
coliformes, pero también pueden penetrar otros tipos de
bacterias y hongos. Para las medidas preventivas, véanse
Manejo de la parvada reproductora y Manejo del huevo
incubable.
Equipo
Por medio del equipo se pueden diseminar enfermedades y
parásitos. Por lo general, el equipo y los vehículos de
limpieza tienen acumulaciones de cama y heces, que pueden
representar un riesgo para otras granjas y naves a donde
pueden transportarlos por traspasos sucesivos. Deben lavar-
se con el fin de limpiarlos de cama y heces, antes de
utilizarlos en otra parte de la granja.
Muchas veces, se encuentran ácaros sobre los huevos
y pueden transportarse de granja a granja en la parte corru-
gada de los empaques para huevo que se llevan a las naves
avícolas. Los embala.ies y canastas de alambre no ofrecen
estos lugares para esconderse. Los residuos de huevos con-
taminados con Salmonella en las charolas para huevo, puede
ser un método potencial de introducir enfermedades. El uso
 Principios de prevención de enfermedades: . 7

Figura 1-1. Los mercados urbanos de aves vivas muy pocas veces se vacían y se desinfectan. Las enfermedades se propagan
con rapidez y se transmiten a las aves recién traídas para reemplazo. Los gerentes de producción comercial intentan a veces
tratar con los mercados de aves vivas, por las ventajas proporcionadas por esta relación. Estas ventajas a corto plazo son
extremadamente mínimas en comparación con las grandes pérdídas que se presentan en caso de que se introduzcan agentes
infecciosos de elevada patogenicidad en la industria comercial. (University of Maryland.)

de charolas para huevo lavadas y desinfectadas, y la movi-
lización de charolas apiladas y huevos sobre bastidores y
retenes reducen el riesgo de transmisión de enfermedades
y parásitos entre granjas.
Se pueden transportar así viruela, infección de la bolsa
de Fabricio, virus de la enfermedad de Marek, coccidias,
huevos de nematodos y otro material infeccioso, en canas-
tas, calzado y vehículos, en particular en el piso y en los
pedales de control de un vehículo.
El equipo de inseminación artificial, en particular las
sondasde inseminación reutilizadas, constituyen un método
excelente de transmisión de enfermedades.
El equipo de transporte puede diseminar material in-
feccioso a través de plumas, heces, sangre, exudados e
incrustaciones dérmicas dejadas en los huacales o al conta-
minarse en el rastro. Este equipo debe lavarse y desinfectar-
se antes de Ilevarlo a otra granja (figura J-2).
Fuentes diversas
desearán llevarse el ave a su domicilio despué~ de que la
examine el médico veterinario en el consultorio. Aunque su
permanencia sea breve en el área de recepción o donde se
hace el diagnóstico, las aves vivas tienen una buena oportu-
nidad de entrar en contacto con algún patógeno. Excepto en
circunstancias especiales (aves exóticas, mascotas valio-
sas), ningún ave debe regresar a la granja, porque de este
modo se podría introducir enfermedad y constituirse como
un origen de contagio de una nueva infección en las insta-
laciones. Se le debe sacrificar o llevarla a necropsia, o en
caso de ser una mascota referirla a un clínico privado.
Una enfermedad puede ser transportada desde las
cercanías del laboratorio hacia una granja por trabajadores
de laboratorio o productores descuidados. Las áreas del
laboratorio limpias, lavadas y desinfectadas a menudo
son responsabilidad del médico veterinario. Las preocu-
paciones por evitar el acarreo de enfermedades dellabo-
ratorio hacia la granja, son responsabilidad del productor
y del trabajador del servicio.

Exposición en laboratorios Roedores

Con frecuencia,algún productor,en particularun propieta- Estos animales contaminan el alimento y la cama con su
rio de una parvadapequeña,o propietariode avesde caza excremento. Son riesgos en particular para el control de
8 . Enfermedades de las aves
Figura 1-2. Los vehículos y equipo sucios pueden transportar patógenos infecciosos. Deben lavarse y desinfectarse
ampliamente después de cada entrega Un gramo de estiércol de ave puede contener suficientes partículas virales como para
infectar con influenza aviar a un millón de aves. (Davidek.)
Salmonella,pues a menudose encuentraninfectadoscon
estemircoorganismoy puedenperpetuarla enfermedaden
unagranja.
Mascatas caseras
Los perros y gatos, al igual que los roedores, pueden alber-
gar microorganismos entéricos que resultan infecciosos
para las aves. Cuando no se confina a estasmascotas al área
casera, sino que deambulan de manera continua entre las
aves por corrales y patios, constituyen un riesgo serio para
la salud. Tales mascotas pueden transportar materia conta-
minada en sus patas y pelo tal como la gente.
Aves silvestres
Estas aves pueden albergar una variedad de enfermedades
y parásitos, algunos las enferman; en el caso de otras, actúan
como portadores mecánicos. Debe hacerse todo lo posible
para evitar que aniden en el área de las aves. Los especime-
nes importados y destinados para zoológico, no constituyen
riesgo de contacto directo, pues éstos se localizan en las
ciudades, pero se les debe considerar como origen potencial
de introducción de enfermedades exóticas o parásitos. Las
aves exóticas ornamentales representan un riesgo real, pues
se dispersan ampliamente y las pueden adquirir los trabaja-
dores de empresas avicolas. En numerosas ocasiones, se ha
encontrado que las aves exóticas destinadas para tiendas de
mascotas, se encuentran infectadas con una forma exótica
virulenta del virus de la enfermedad de Newcastle, el cual
(Capítulo 1)
por lo menos en alguna ocasión originó un brote serio y
costoso en aves. Los estrictos requerimientos de cuarentena
para aprehender y destruir aves infectadas son una bue-
na barrera contra la introducción y diseminación de enfer-
medades por aves portadoras, pero puede haber fallas
(contrabando ilegal) y los productores deben ser cautelosos
con tales mascotas personales. Las palomas domésti-
cas también pueden ser el origen de cepas peligrosas del
virus de la enfermedad de Newcastle.
Insectos
Muchos insectos sirven como transmisores de enfermeda-
des. Algunos son huéspedes intermediarios para parásitos
sanguíneos o intestinales; otros son portadores mecáni-
cos de enfermedades a través de sus aparatos masticadores;
mientras que algunos más parecen ser reservorios de enfer-
medad a causa de sus hábitos alimenticios y lugares para
esconderse,por lo cual sobrevive el patógeno infeccioso de
una parvada a la siguiente.
Alimentos
Algunos ingredientes pueden contener patógenos infeccio-
sos. en particular, salmonelas, por contaminación en su
origen o en cualquier sitio de la línea de producción o zonas
de almacenamiento. Existen métodos para esterilizar el
alimento, pero incrementan el costo del producto final.
El peletizado adecuado es un método práctico para reducir
en mucho los contaminantes por el calor generado durante

el proceso, pero no es confiable para una esterilización com-
pleta. El ingrediente alimenticio más propenso para introdu-
cir especies de Salmonella, es la harina de carne. Puede
evitarse este riesgo si sólo se utilizan ingredientes de proteí-
na vegetal suplementados, según seanecesario con aminoá-
cidos sintéticos. Se recomiendan tales tormulaciones para
raciones de reproductoras si no está disponible el peletizado.
FACTORES DE MAN.eJO
EN LA PREVENCION
DE ENFERMEDADES
Los principios fisicos más importantes para la prevención
de las enfermedades incluyen la ubicación geográfica favo-
rable de la granja respecto de otras unidades avícolas, loca-
lización adecuada de construcciones con respecto de otras
y a las corrientes de aire prevalentes, diseño apropiado del
interior y exterior de la construcción y diseño y colocación
del equipo. Es muy importante la planeación y programa-
ción a largo plazo de la empresa, sea grande o pequeña, y
debe considerar los patrones de movimiento de varios ve-
hículos y equipo, desplazamientos de empleados en días
normales y de asueto, y de personal extraordinario, recep-
ción y almacenamiento de alimento, y sistema para trasladar
huevos y parvadas de la granja. Un patólogo aviar puede ser
útil para no incurrir en algunos errores comunes, pero debe
consultársele cuando se está diseñando la granja y progra-
mándose la producción para evitar situaciones de alto riesgo
de enfermedades, en vez de hacerlo después de que éstas se
presenten y sea evidente un problema serio.
Tal vez puedan ejemplificarse las buenas prácticas
preventivas de enfermedad como una cadena que es tan
fuerte como su eslabón más débil. Se pueden desacreditar
algunos principios básicos por no aplicar I o 2 de ellos, ya
sea por ignorarlos o no considerarlos esenciales.Aunque tal
vez no sea posible lIevarlos todos a la práctica, mientras más
se cumplan, existe mayor probabilidad de evitar brotes de
enfermedades.
Aislamiento
No todos los productores siguen las mismas prácticas de
control para las enfermedades. Un vecino cercano puede ig-
norarprincipios básicosy estar"lleno" de enfermedades,hasta
que se retira del mercado por presiones económicas. Mien-
tras tanto, los patógenos localizados en sus instalaciones
pueden ser transportados por aire o ser acarreados por
diversos vectores o fomites hasta las instalaciones adyacen-
tes y así tal vez tener acceso de manera ocasional a unidades
bien manejadas. Hasta que no se erradique una enfermedad,
sirve como reservorio y fuente potencial de infecciones para
parvadasfuturas en las mismas instalaciones y para aquéllas
de instalaciones adyacentes. Entre más cercanas se encuen-
tran las naves de una instalación a otras, es más probable la
diseminación de infecciones hacia aves sanasen una granja
adyacente.
Se han desarrollado algunas zonas avicolas muy den-
samente pobladas debido a ciertas condiciones favorables.
Principios de prevención de enfermedades. . 9
como mercadocercano,rastro o planta de procesamiento
accesible, disponibilidad de alimento, costo bajo de la tierra
o clima o zonificación favorables. Por lo común, estaszonas
se deterioran hacia las problemáticas por algún tipo u otro
de entermedades y parecen "megagranjas" con varios ge-
rentes vacunando, tratando o exponiendo cada uno a las aves
sin considerarlos programasde los demás.Como tales
zonas están en competencia por el mercado, pueden suceder
varias cosas. Diversas venta.iaspueden compensar las pér-
didas o aminorar los costos de producción adicionales por
la enfermedad que ponen fuera de mercado a un producto
(carne, huevos). En los casos extremos, no pueden venderse
los productos debido a la enfermedad o por los residuos de
fármacos utilizados para controlarla. Los productores que
no minimizan las pérdidas, quedan fuera del negocio y
muchas de estas granjas avícolas abandonadas las compran
o arrendan otros productores de aves. Algunos trasladan su
negocio hacia una zona menos concentrada, donde, por lo
general, escapan de las enfermedades, a menos que lleven
sus problemas con ellos, con conocimiento o de manera
inadvertida por la falta de cuidado. Quienes permanecen,
por lo general mejoran sus prácticas preventivas de enfer-
medades al rediseñar las naves y reprogramar el ciclo de
producción. Muchas veces la reprogramación antecede a un
sistema de aves con edad única permitiendo la despoblación
total al final de cada ciclo de desarrollo o postura.
Otra solución a las zonas con problemas de enferme-
dades donde las granjas se encuentran tan cercanas, incluso
para que tenga éxito la despoblación sistemática, consiste
en desarrollar un programa coordinado de despoblación y
población en la zona. Todas las parvadasen una zona
geográfica, definida de manera razonable, pueden enviarse
al mercado al mismo tiempo y repoblar las naves también
de la misma manera. Esto resulta más adaptable a la produc-
ción de pollos de engorda que a la producción de huevo.
Se pueden evitar problemas más serios de enfermeda-
des si desde el principio de una empresa prevalece la filo-
sofia del aislamiento de las instalaciones. No se puede
determinar una distancia mínima exacta de una granja avícola
a otra, debido a que en esto influyen los vientos prevalentes,
clima, tipo de naves y otros factores. Mientras más aleja-
das se ubiquen las granjas avícolas, menor será la pro-
babilidad de contagio de enfermedades. Pueden aislarse
si aprovechan el espacio proporcionado por las barreras
naturales o artificiales tales como cuerpos de agua, montes,
ciudades o pueblos, campos u otras empresas agrícolas
que se dediquen a la producción de grano, vegetales o frutas.
Aves de edad única por granja
Una manera eficaz de prevenir la recurrencia de ciertas
enfermedades, es deshacersede los portadores en las parva-
das e instalaciones, pero esto resulta imposible o poco
práctico para algunos. La mejor manera de prevenir infec-
ciones por portadores es retirar la parvadaenterade la granja
antes de reemplazarlas y criar aves jóvenes en completo
aislamiento de las viejas aves recuperadas, en una granja
separada o de preferencia en otra granja y en una zona
aislada.
En una granja donde existen aves de diferentes edades,
parece drástica la despoblación. pero podría ser la solución
ID . Enfermedades de las aves
más redituable al considerar mortalidad, deficiente desarro-
llo y gastos sinfln en fármacos. Las granjas con divisiones
cuarentenableshasta de 100000 aves de una edad, comprue-
ban que el tamaño no es determinante para la aplicación del
principio básico de aves de una sola edad por granja o
segmento con cuarentena, con una despoblación programa-
da al final del ciclo de producción.
Donde se conservan aves de una sola edad, la despo-
blación será en cada traslado de las pollas o pavitos hacia
las instalaciones de postura o reproductoras con cada envío
de pollos de engorda o pavos al rastro o cuando se envían
al mercado las viejas ponedoras o reproductoras. Si se
desarrollara alguna enfermedad, puede cuarentenarse, tra-
tarse y manejarse de la mejor manera posible a la parvada
hasta su desecho. Entonces se limpian, lavan y desinfectan
las instalaciones despobladas y se dejan así tanto como sea
posible, pero por lo menos dos semanas antes de introducir
una parvada nueva.
La despoblación es más efectiva para controlar aque-
llos patógenos d¡j enfermedad que no sobreviven mucho
fuera del ave. Esto es aplicable a la mayor parte de las
infecciones respiratorias (micoplasmosis, coriza infecciosa,
laringotraqueítis). Resulta menos eficaz para controlar
patógenos que tienen una etapa resistente que sobrevive
durante largos periodos en la naturaleza (parásitos intesti-
nales, clostridios).
Las instalaciones para crianza y desarrollo de pollonas,
ahora son 'lna empresa establecida en especial en la indus-
tria avícola. Este sistema logra que la despoblación de
granjas reproductoras y de ponedoras sea más práctica y
tenga éxito. Como en el caso de las granjas de ponedoras de
diversas edades, en las granjas de crianza con diversas
edades pueden desarrollarse problemas con enfermedades
serias y persistir hasta que se reprograman a una edad única
o se dividen en unidades aisladas con cuarentena.
Además de las prácticas sanitarias, los factores am-
bientales (temperatura, humedad) tienen una participación
importante en el periodo necesario para evitar que perdure
la enfermedad. Los microorganismos comienzan a morir de
manera lenta, después de ser eliminados del cuerpo. Algu-
nos (coriza) mueren muy rápido; otros (parásitos, coccidias)
sobreviven durante meses o años dependiendo de si desa-
rrollan una etapa resistente o de los factores analizados en
enfermedades individuales. En general, mientras más tiem-
po permanezcan vacías las instalaciones, será menor el
número de patógenos sobrevivientes.
Áreas funcionales
No siempre es posible destinar la granja entera para aves de
edad única, por ciertas razones económicas (granjas de re-
productoras o pequeño mercado especializado). En tales
casos, debe dividirse en unidades cuarentenables separadas
o en zonas para aves de diferentes grupos (crianza, unidad
de registro, grupos de producción, aves experimentales)
(figura 1-3). Mediante un arreglo adecuado se despuebla de
manera periódica cada área, se limpia, y se desinfecta, si
fuese necesario. Son indispensables muchos procedimien-
tos estrictos de seguridad para personas, aves y movi-
mientos de equipo para este tipo de operaciones, además
resulta esencial un sistema de vigilancia muy rígido para
(Capítulo 1)
detectar cualquier enfermedad lo más pronto posible, para
tenerla bajo control mientras está confinada en un segmento
cuarentenable.
No existe alguna fórmula confiable para definir las
distancias mínimas entre las casetaso unidades. Parece que
las casetassin ventanas con control de temperatura y ven-
tilación previenen mejor la diseminación que las casetas
abiertas. Una distancia mayor puede compensar ciertos
inconvenientes en los diseños de la construcción, control de
tránsito humano y el equipo compartido. Como cada empre-
sa e instalación es diferente a todas las demás, el productor
de aves debe buscar la asesoría de los especialistas cuyo
negocio consiste en estudiar, prevenir y controlar las
enfermedades.
El factor más importante al dividir la granja en unida-
des, no es tanto facilitar la separación diaria de personal,
equipo y aves de la granja, sino proporcionar unidades
cuarentenablespara evitar la diseminación de enfermedades
y facilitar su eliminación en caso de que se desarrollen.
Construcción de instalaciones
Protección contra aves
La primera regla para la construcción de las casetasavicolas
es excluir a las aves silvestres de vuelo libre, pues varias de
ellas portan ácarosy los alojan en sus nidos, ademásdiversas
especies son susceptibles a ciertas enfermedades virales y
bacterianas comunes de las aves, y así pueden actuar como
portadoras. Los pavos en pastoreo son vulnerables, espe-
cialmente a las infecciones portadas por aves silvestres. Por
esta razón y por las prácticas de sanidad aplicadas en gene-
ral, la tendencia es alojar a los pavos, en particular a los
reproductores y jóvenes en crecimiento, en casetas cerra-
das o parcialmente cerradas a prueba de aves. Asimismo,
los patos y otras aves acuáticas domésticas son vulnerables
a las enfermedades transrI!itidas por agua y por aves silves-
tres, en particular las aves acuáticas silvestres y las aves
marinas (gaviotas, golondrinas de mar, etc.).
Por lo general, las casetascon control de temperatura
y de luz son a prueba de aves en razón de su construcción
(figura 1-4), pero también se puede lograr tanto la ventila-
ción como la protección de otras aves en casetas de tipo
abierto en climas cálidos. La protección contra aves, resulta
ademásuna característica importante de otras instalaciones
de la granja, por ejemplo, equipo limpio y el almacenamien-
to de las virutas de madera (cama).
Entradas
Una batiente de concreto en la entrada de la caseta, ayuda a
evitar el ingreso de enfermedades a la unidad. La lluvia y la
luz del sol auxilian a conservar esta batiente limpia y estéril.
Otros auxiliadores valiosos para evitar la suciedad en la
casetay enfermedades transmitidas por el calzado, son llave
de agua, cepillo para botas y un depósito cubierto con
desinfectantes para el calzado. Las botas se deben limpiar
por completo antes de entrar a la bandeja de desinfectante.
Sin embargo, el desinfectante no tiene algún propósito, ni
utilidad, a menos que se renueve con la frecuencia suficiente
para asegurar en cualquier momento una solución potente.
 Principios de prevención de enfermedades: . 11

Figura 1-3. Esta granja reproductora aislada se beneficia de varios principios de prevención y control para enfermedades
fundamentales. Se encuentra retirada de otras granjas avícolas, se ubica dentro de un bosque y está dividida en secciones
cuarentenables separadas por los bosques, así como por la distancía.

Ventilación En las camas sucias y el estiércol hay emanaciones de

Las construcciones avícolas deben edificarse con el fin de amoniaco. Si la ventilación no es suficiente y se acumulan
proteger de los elementos, sin ocasionar condiciones de es- las emanaciones, pueden alcanzar concentraciones bastante
trés, como polvo excesivo, ventilación insuficiente con la altas como para inhibir el crecimiento y rendimiento, producir
acumulación de amoniaco, corrientes de aire excesivas, queratoconjuntivitis y exacerbar infecciones respiratorias.
cama húmeda y situaciones que conduzcan a lesiones por La cama se secará mejor si puede voltearse con fre-
equipo mecánico u objetos filosos. cuencia, pero a pesar de to¡,los los esfuerzos permanece-
Las casetas sin ventanas y con control de temperatura rá húmeda durante el invierno o en climas húmedos. Si
tienen varias ventajas, pero una objeción sería el desarrollo,
en algunos casos, de cama en extremo seca y polvosa.
Mientras que Anderson y colaboradores (4) no pudieron
demostrar efectos graves significativos a la inhalación de
polvo a corto plazo en pollitos en prueba, en la práctica
se observa que los brotes de colibacilosis se relacionan con
la inhalación de polvo excesivo, el cual debe extraerse de la
caseta mediante ventilación. Esto tal vez ameríte mayor
movimiento de aire y deben tomarse precauciones para
evitar corrientes de aire trío que entren y se dirijan de
manera directa hacia los pollitos, los cuales deben estar
protegidos mediante cercas o criaderos.
Los oocistos de las coccidias necesitan humedad para
desarrollarse hacia la etapa infectante. Las camas en exceso
secas inhiben su desarrollo, y tal vez limiten tanto la canti-
dad de oocistos infectantes, que la infección sea ligera para Figura 1-4. Las naves con luz, temperatura y ventilación
una buena reacción inmunizante. Por lo contrario, una ven- controladas evitan que entren aves silvestres y gran parte de
tilación inadecuada puede conducir a una cama en exceso insectos voladores. Los caminos pavimentados ayudan a
húmeda, la cual favorece la supervivencia y desarrollo de prevenir enfermedades transmitidas por el piso hacia las
coccidias y otros parásitos. instalaciones.
12 . Enfermedades de las aves (Capítulo 1)

Es una práctica aceptada el conservar a las gallinas

Figura 1-5. Los pisos de rejillas ayudan a controlar las
enfermedades intestinales y los parásitos. Las deyecciones
caen a través de los espacios abiertos y de este modo
quedan alejadas de las aves.
persisten la humedad y la concentración excesiva de amo-
niaco debe cambiarse la cama y mejorarse la ventilación.
Una ventilación apropiada es una ciencia de ingeniería;
una buena política es buscar asesoría profesional antes de
instalar cualquier sistema. Anderson y Hanson (3) han
analizado la influencia de tales condiciones ambienta-
les como temperatura, humedad, radiación y contaminantes
atmosféricos en las enfermedades virales de las aves.
ponedoras en algún tipo de jaula en casetas cerradas (figu-
ra 1-6) y en casetas abiertas en climas cálidos. También se
usan ampliamente los pisos y jaulas de alambre para criar
pollas destinadasparajaulas cuando sean adultas. El sistema
es tan exitoso para evitar las enfermedades intestinales que
las aves no tienen oportunidad de desarrollar inmunidad a
éstas. Si a los pollitos u otras aves criadas en jaulas se les
transfiere luego al piso, es casi seguro que contraigan coc-
cidiosis. Para controlarla, pueden utilizarse fármacos con
éxito, pero las restricciones legales para su uso en aves
productoras de carne y huevo limita de manera seria la
elección de fármacos para este propósito en gallinas pone-
doras. Existe interés renovado en desarrollar jaulas conve-
nientes para pavos re productores y pollos de engorda
comerciales, esto podría ser un auxiliar preciso para elimi-
nar varios problemas de enfermedades, de origen en el piso
y en la cama.
Comederos y bebederos
Debenconservarse alejadosdel alimentoa lasratas,ratones
y otros roedores,ya que puedenintroducir y diseminar
salmonelasu otros patógenosinfecciososque puedanoca-
sionarun broteen la parvada.

Pisos y jaulas
Todas las superficies interiores de las naves deben ser de
material impermeable (tal como el concreto) para permitir
su lavado y desinfección profundas. ¡Es imposible esterili-
zar un piso de tierra!
Por varios afios, se han utilizado con éxito los pisos de
rejillas para ponedoras, tanto para adultos como para aves
en crecimiento. Tales pisos tienen piezas de madera y
espacios alternantes, cada uno de casi 2 cm de ancho (figu-
ra ] -5), con el fin de permitir que el excremento caiga
lejos de las aves y evitar infecciones reciclantes de parásitos
intestinales y enfermedades. Así, se evita o reduce en mucho
la infección coccidial y se desarrolla poca o ninguna inmu-
nidad al parásito. Esto no origina problemas para las pollas
destinadas a casetascon jaulas o casetaspara ponedoras con
pisos de rejillas, porque en tales unidades no sería una
consideración importante la inmunidad a la coccidiosis
durante la postura. Sin embargo, si se transfiere a tales pollas
a casetas de postura en piso, muy probablemente se enfer-
marían de coccidiosis. Las aves comerciales para carne
tienen tendencia a desarrollar problemas de piernas y úlce-
ras en la pechuga si se crían en pisos totalmente de alambre
o rejillas. Una modificación a este sistema, con una parte del
piso o patio elevada ligeramente y cubierta con rejillas, se
Figura 1-6. Las aves se conservan en jaulas dentro de casetas
ha utilizado para reproductoras de engorda. Esto aumenta bien construidas, ventiladas, con control de temperatura y de
el valor de tal sistema porque coloca el alimento y el agua luz en muchos países. Las buenas instalaciones reducen el
sobre un área con rejillas, lo que estimula la recolección de estrés relacionado con las variaciones del clima, y las jaulas
más estiércol fuera del alcance de las aves. reducen las enfermedades intestin~le!; v el n~r~!;iti!;mn

La caída de cama dentro de los canales de la comida y
el agua, y el alimento desperdigado en la cama, aumentan
la ingestión de cama y la cantidad de patógenos de enferme-
dades transmitidas por la misma; por ejemplo, se ingieren
más oocistos de coccidias y menos coccidiostatos, y puede
desarrollarse una infección clínica. Si se permite que las
aves ingieran en la cama, puede haber depresión y mortali-
dad considerables debido a impactación del buche, y los
fragmentos de cama pueden ocasionar enteritis por irrita-
ción mecánica.
Los canales de los comederos deben tener algún tipo
de protección con el fin de evitar que las aves entren, y
no deben sobrellenarse para que no se desborde alimento
hacia la cama. Los comederos sin protección permiten la
defecación en el alimento, lo cual estimula la disemina-
ción de los microorganismos existentes en las heces. El
alimento húmedo en la cama o el patio atrae a las aves
silvestres y roedores, y proporciona un buen medio para el
crecimiento de hongos, lo cual puede provocar daño al hí-
gado, riñón, sistema inmunitario y otros problemas al
bienestar de las aves. Los comederos empleados para pavos
deben ubicarse en una zona cubierta, diseñadapara proteger
el alimento de la Iluvi!}, de la luz solar y evitar el crecimiento
de hongos y la pérdida de vitaminas. Las jaulas para creci-
miento y postura para parvadas productoras de huevo, en
casetascon control de luz y temperatura, eliminan gran parte
de los problemas debidos a la cama. Hay muy buenos
sistemas automatizados comerciales para alimento yagua,
pero en ocasiones no se instalan u orientan según lo reco-
mendado por el fabricante y, en consecuencia, ocasionan
problemas de salud.
Son frecuentes las zonas de percheros sobre fosas de
deyección cribadas en casetas para aves de postura y re-
productoras en piso, con el fin de conservar alejadas a las
aves de sus heces. También son deseables percheros en
zonas cribadas, en casetas de crianza para ponedoras y
reproductoras con el propósito de evitar el ensuciado exce-
sivo de la cama con heces, lo cual a su vez conduciría a
empastamientos. Los comederos y bebederos sobre la fosa,
conservan gran parte del día y de la noche a las aves en la
zona de percheros, así muchas de las deyecciones se colec-
tan fuera de su alcance. El agua desperdiciada también cae
bajo las perchas, y con esto se conserva seca el área de la
cama.
Los bebederos se colocan con frecuencia en el área de
la cama; en tal caso, se deben manejar de tal modo que se
minimice el goteo en la cama. Los bebederos se clasifican
en dos categorías: los que proporcionan un reservorio cons-
tante de agua, que se mantiene de manera automática (cana-
letas, copas y campanas plásticas colgantes) y bebederos de
chupón (figura 1-7), que proporcionan agua al ave cuando
ella los activa. Los bebederos que proporcionan un reservo-
rio abierto de agua se deben limpiar y desinfectar de manera
regular con el fin de evitar la acumulación de microorganis-
mos potencialmente patógenos en el agua; como desventaja,
tienden al desperdicio de agua y los problemas relacionados
con la cama mojada. Para las aves de un día de edad, resulta
un poco más fácil darles agua con bebederos que tienen un
reservorio abierto y visible de agua. Las ventajas de los
bebederos de chupón se encuentran en la significativa me-
jora que ofrecen al proporcionar agua libre de microorga-
Principios de prevención de enfermedades: . 13
Figura 1-7. Los bebederos de chupón resultan eficaces en
la prevención de la contaminación microbiológica del agua
limpia y ayudan a conservar la cama seca
nismos que por lo general se encuentran en el ambiente de
las casetas,y en que se disminuye el desperdicio de agua,
Las condiciones de una cama más seca,disminuyen a su vez
la multiplicación o maduración de coccidias, bacterias y
hongos en la cama. Los productores de aves de engorda
señalan menor incidencia de enfermedades infecciosas con
la instalación de bebederos de chupón. Éstos han sido
desarrollados para adaptarse a casi todos los tipos de pro-
ducción de aves.
Medicación en el alimento y el agua
A pesar de todas las precauciones tal vez se enfermen las
aves. Esto debe reconocerse desde el principio y debe
tenerse a la mano equipo para el tratamiento rápido por
medicación en el agua o alimento antes de que se requiera.
Cuando las aves se agrupan por decenas o miles en una
caseta grande, no resulta práctica la separación y el trata-
miento de los individuos; si ha de administrarse algún
tratamiento, es indispensable que sean masivos la medica-
ción y vacunación.
La medicación en el alimento no es el mejor método
de tratamiento debido a la falta de apetito de las aves
enfermas y a su incapacidad para competir por el alimento.
De alguna manera, es mejor la medicación en el agua ya que
las aves enfermas a menudo beben, aunque no coman, pero
son limitados los medicamentos administrables en agua. No
obstante que la medicación masiva no es apropiada para
curar a los enfermos, puede detener la enfermedad hasta que
el huésped pueda reaccionar con una respuesta inmunológi-
ca conveniente. También debe practicarse la vacunación
masiva a través del agua para beber, pues es una práctica
con éxito aceptable y que ahorra mano ge obra. Si se clorina
el agua para beber o se trata de alguna otrá manera, la
sanitación puede destruir la vacuna, por eso hay que tener
precaución al permitir el uso de agua destilada o sin tratar,
para mezclar y administrar vacunas.
Se pueden usar diversos métodos para reducir, retirar,
o neutralizar el cloro en el agua clorinada. El único método
14 . Enfermedades de las aves
práctico para tratar este problema en las granjas avicolas es
agregar proteinas cuando se mezclen vacunas en el agua.
Una práctica común es agregar 454 g de leche desecada sin
grasa, a 200 L de agua en tanques o mezclar en un dispen-
sador leche enlatada liquida sin grasa con vacunas.
Si se construye una instalación de agua por flujo de
gravedad con tanque para servicios, éste debe ser de plástico
o cubierto con alguna sustancia protectora no reactiva y ser
de fácil acceso para limpieza y mezcla de medicamentos. Si
el dispositivo para agua se opera a presión alta, la linea que
conduce a la nave debe tener un sistema de derivación con
un dispositivo apropiadode válvulas,de tal modo que se
pueda instalar rápido el dispensador de medicamento cuan-
do se requiera. Es útil un medidor para cuantificar el consu-
mo de agua y de alimento, y vigilar asi la salud de la parvada.
Los bebederos de agua, de flujo continuo o regulados por
flotador, pueden diseminar enfermedades en la caseta. Se ha
observado que la coriza infecciosa se disemina hacia las
jaulas de las aves en dirección del flujo de agua. El uso de
sistemas para agua con pequeñas copas para beber en las
jaulas individuales, ayudará a evitar la diseminación de
enfermedades.
Son comunes la recepción de alimento en el depósito,
los tanques metálicos de almacenamiento y los comederos
automáticos en las empresas avicolas modernas. Éstos eli-
minan la posibilidad de contaminación por roedores, pues
el alimento siempre se encuentra en tanques cerrados más
que en bolsas o comederos abiertos, pero el sistema origina
dificultades cuando es deseable una medicación urgente a
corto plazo y el tanque está lleno. Son útiles dos sistemas
alternos; se puede instalar un tanque adicional más pequeño
sólo destinado para alimento medicado de urgencia, o un
pequeño tanque de distribución, que puede colocarse entre
tanque y comederos de alimento, de tal modo que este
medicamento urgente pueda agregarse manualmente en el
tanque más pequeño. A pesar de su uso poco frecuente, si
acaso lo hay en las operaciones comerciales avicolas, las
bolsas de papel desechables eliminan el riesgo de que las ya
utilizadas sean portadoras mecánicas de enfermedad de
granja a granja. Quienes emplean tales raciones embolsadas
deben tener la seguridad de que el alimento esté recién
molido y que no sea viejo, con el riesgo de que haya
disminuido la potencia de las vitaminas.~
Control del personal
Personal de la compañía y granja
En ocasiones, los gerentes, supervisores y propietarios son
los peores transgresores de las reglas sanitarias. Estas per-
sonas visitan con frecuencia diferentes y variados tipos de
empresas, granjas o unidades de aves y los patógenos de en-
fermedades no respetan autoridad o propiedad. Tal personal,
al igual que los médicos veterinarios deben poner el buen
ejemplo a los trabajadores. Uno de los aspectos más impor-
tantes en el control de enfermedades es concientizar a todos:
propietarios; fuerza de trabajo; gente que entrega alimento
y equipo; transportadores de huevo, aves y cama; y todos
quienes visitan o trabajan en granjas avícolas, de que cada
uno tiene una función importante en un programa de pre-
vención de enfermedades. Se debe reunir al equipo de
trabajo para conferencias educacionales ocasionales acerca
(Capítulo J)
de los objetivos en el área de salud y las razones para llevar
a cabo los procedimientos de prevención. Esto es tan impor-
tante como la medida preventiva establecida y resulta una
buena ocasión para aprovechar las videocintas de biosegu-
ridad ya mencionadas en este capítulo.
Al diseñar y programar la granja, las instalaciones, la
producción y el manejo, es importante que cada prácti-
ca preventiva sea lo más sencilla y efectiva posible. Cual-
quier procedimiento dificil, probablemente no será aplicado
de manera correcta.
Visitantes y clientes
En algunos tipos de empresa avícola se juzga necesario
mostrar las aves, instalaciones o procedimientos a los visi-
tantes. En tales casos debe contarse con una zona cercada o
una plataforma. Aislada de las casetas o incubadoras avíco-
las. Para máxima seguridad deben estar por completo sepa-
radas del área de trabajo, la entrada, el camino de acceso y
el área de observación.
Los visitantes pueden ser un riesgo mínimo si se toman
las medidas apropiadas para acomodarlos y ellos obser-
van por completo las estrictas medidas sanitarias. Cuando
los visitantes deban entrar a las casetas, es muy importante
que utilicen zapatos de hule desinfectados y otros calcetines;
además, deben utilizar ropa protectora como overoles lim-
pios, lavados o nuevos y gorras. Cuando hay superficies de
grava o afiladas pueden estar indicadas las botas de plástico
por consiguiente, sólo se deben utilizar botas desechables
de plástico de calibre pesado (3 mil o mayor). Las precau-
ciones sanitarias son esenciales cuando se entra a casetas de
crianza y desarrollo en piso, pero también estas medidas
ayudan a conservar alejadas a las enfermedades de cualquier
caseta o instalación.
. AMBIENTES SANITARIOS
Terrenos alrededor de las instalaciones
Control de roedores
Las pilas de basura y equipo sin usar representan buenos
escondites y lugares de reproducción para ratas, ratones
y ardillas de tierra, los cuales pueden servir como reservo-
rio de enfermedad y contaminar con su excremento los
canales. Los roedores son reacios a viajar por espa-
cios abiertos que no les proporcionan protección. Una ban-
da de 20 metros de pasto corto o grava tiende a eliminar la
migración hacia los edificios de roedores provenientes de
las zonas circundantes. El alimento derramado o dejado en
cubetas es un suplemento alimenticio atractivo; en cuanto
se termine éste, los roedores encontrarán cualquier vía
accesible hacia las instalaciones donde tienen íntimo con-
tacto con las aves. Aun si las instalaciones son a prueba de
roedores, puede introducirse excremento en el calzado. Es
más dificil deshacersede los roedores, cuando ya se encuen-
tran infestadas las instalaciones, que conservarlos alejados
desde el principio.
Control de insectos
Variosparásitosy patógenosde enfermedades se alojan de
una generacióna otra en insectosresidentes(enfermedad

de Marek), requieren de un insecto para una etapa interme-
dia de desarrollo (cestodos), o simplemente los acarrean de
manera mecánica de ave en ave o por picadura (virus de la
viruela aviar). Las contramedidas para los insectos son
parte de! ambiente sanitario y de la limpieza general.
Algunos métodos utilizados para alejar a los insectos
de las instalaciones consisten en una cubierta de tierra
tratada para prevenir el crecimiento de cualquier vegetación,
una cubierta de material superficial duro o un límite de pasto
bien sesgado. Además, la dispersión de insecticidas en el
área alrededor de las instalaciones,previene el crecimiento de
insectos, pero los demás métodos tienen la ventaja adicional
de reducir el riesgo de fuego en las instalaciones.
Una buena práctica durante la limpieza general es
asperjar los pisos, cama e instalaciones con un insecticida,
inmediatamente después de remover las aves y entonces
permitir que pasen algunos días para la muerte efectiva de
los insectos antes de retirar la cama para limpiar y desinfec-
tar. Esto resulta importante en especial cuando hay antece-
dentes de enfermedades transmitidas por insectos en la
parvada anterior. Luego de la limpieza, debe asperjarse de
nuevo la instalación con algún insecticida de efecto residual
para evitar las reinfestaciones. En ciertas localidades, se
encuentran disponibles servicios profesionales de control
integrado de roedores y de insectos. Pueden ser efectivos
por su costo.
Desecho de aves muertas
Focos de infección
Cuando las aves mueren debido a patógenos infecciosos, el
cadáver se convierte en fuente de infección para el resto de
las aves, en la misma unidad o en otras granjas. También
aquellas aves enfermas sin alguna esperanza, liberan mate-
rial infeccioso al ambiente y se les debe retirar de la parvada
y sacrificarlas,de tal modo queno sepermitael derramede
sangre o exudado s (véase Procedimientos diagnósticos).
Sea por una infección clínica seria o sólo por la mortalidad
esperada,deben desecharsetodos los cadáverespor algunos
de los siguientes métodos para evitar la diseminación de
enfermedades.
Con vertimiento
Las aves recién muertas al igual que el ganado, pueden
convertirse en fertilizantes u otros productos. La tempera-
tura debe ser suficiente para la esterilización, pero debe
lavarse y desinfectarse el camión empleado para transpor-
tar las canales. Los botes utilizados para transportar las
canales deben lavarse con vapor, y esterilizarse. De nuevo,
debe recordarse que los transportistas de cadáveres, comer-
ciales o por contrato, pueden introducir otras enfermedades
de algún otro brote, a menos que se tomen estrictas medi-
das de prevención.
Incineración
Éste es el método más confiable para destruir material
infeccioso. Se encuentran disponibles de manera comer-
cial varios incineradores que no originan olor, ni humo, para
desecho de cadáveres de animales. Estos equipos son caros,
pero manuables y adecuados para algunos propósitos. Tam-
bién se usan con éxito varios tipos de incineradores hechos
Principios de prevención de enfermedades . 15
en casa, pero pueden originar olores objetables y no es pro-
bable que cumplan con los estándares gubernamentales de
contaminación de aire.
Enterramiento
Como las pérdidas provocan un problema serio de dese-
cho y donde las leyes ambientales lo permitan, puede cavar-
se un agujero profundo y enterrar los cadáveres, de tal
manera que los animales no tengan acceso a ellos. La mejor
y más rápida manera consiste en emplear un azadón, y hacer
una trinchera profunda y estrecha. La recolección diaria de
aves muertas puede depositarse y cubrirse hasta llenar la
trinchera.
Fo.sa o tanque de desecho
Para las pérdidas pequeñas o normales puede utilizarse una
tosa de descomposición (figura l-8A). Se puede emplear
una fosa mayor y menos elaborada que la ilustrada, pero se
debe tener cuidado para asegurarseque no se ubique donde
contamine el agua para beber, que las paredes o techos no
puedan derrumbarse, los animales no las alcancen, no entren
moscas u otros insectos y, sobre todo, no puedan caer niños
en ella. La cubierta de la fosa debe sellarsecon plástico o papel
de hulla, que seatan fuerte como para soportar al menos 30 cm
de capade suelo. Tal vez no seandeseableslas fosas subterrá-
neas, donde los niveles de agua se encuentran cercanos a la
superficie (deltas,tierras bajas,riveras). Una alternativa es una
unidad para aves muertas sobre el piso.
Abono
La mezcla aerobia y termófila de cadáveres de aves es un
método de desecho desarrollado en la University o[ Mary-
land (31). El abono con mezcla de paja, cadáver entero de
pollo, estiércol yagua en proporciones de 1:1 :1.5:0.5, res-
pectivamente (agregando un tercio de agua a cada capa), se
descompone con rapidez y sin originar olores. El abono
se calienta rápido y retiene las temperaturas de entre 145 y
165 °F y reduce por completo los tejidos blandos. Las
estructuras y procedimientos de manejo del abono son
simples (figura 1-88). Los estudios de superviviencia de
patógenos sugieren que el proceso es biológicamente lim-
pio. Los intentos para aislar bacterias coliformes y similares
a Salmonella, y virus de la IBF han arrojado resultados ne-
gativos. El abono puede ser una alternativa eficaz para
métodos más tradicionales de desecho de aves muertas, en
especial donde hay agua cerca de la superficie.
Construcciones y corrales
Limpieza de construcciones
Un ambiente limpio y saneado es un buen seguro contra
cualquier causa de brote de enfermedad. Con frecuencia no
resultan eficaces las prácticas sanitarias estrictas, debido a
que la enfermedad se introduce después de limpiar y desin-
fectar las instalaciones y equipo, o por ,omitirse algún pa.'iO
en el programa total y se preserva un foco de infección.
Remoción de la cama
Cuandosedespueblaunacaseta,debenremoversela cama
y el estiércol antesde la limpieza. Con el desarrollo de
enormesgranjas avícolasespecializadas,es un problema
 16 . Enfermedades de las aves (Capítulo J)

serio el desecho apropiado y económico de la cama y del

estiércol. No existe una respuesta ta.jante. Una recomenda-
ción general es retirar la cama y el estiércol bastante lejos
de las construcciones, de tal manera que los insectos no se
arrastren o vuelen de regreso hacia las caseta.."y para secarlo
hay que convertirlo en abono o asperjarlo en campos e
integrarlo al suelo. Si la limpieza se efectúa mientras se
encuentran las aves (jaulas), recuérdese que el personal
contratado, los camiones y el equipo pueden haber estado
presentes de manera reciente en alguna granja donde haya
habido algún brote de enfermedad.
En ciertos casos, la naturaleza de la enfermedad puede
determinar que se tomen algunas precauciones extras con la
cama (remojar o enj abonar con desinfectante, retardar la re-
moción, quemado, enterrado), aunque sea caro. Cualquier
tratamiento del estiércol o la cama, debe considerar los
efectos residualesdel compuesto aplicado en la vida vegetal,
cuando se aplica el estiércol tratado en la tierra. Para gran
parte de los patógenos es suficiente convertir la cama o el
estiércol en abono. Sealo que sehaga,se debeestarconsciente
que en cualquier lugar donde se ácumule la cama, permane-
ce como un reservorio de enfermedad por algún tiempo.

Corrales externos
En el caso de los corrales externos, como los patios para
pavos y aves de juego, debe rasparse la capa superior de
la tierra y enviarla a cierta distancia alejada de las aves. La
combinación de la luz del sol y de la actividad de la tierra
por algún tiempo prolongado, destruye gran parte de los
patógenos. Cualquier acción que se pueda efectuar es de
utilidad para ayudar en el proceso de destrucción. La remo-
ción de residuosorgánicos,tales como camasde hojas y
DEPÓSITOS SIMPLE PARA AVES acumulaciones de estiércol ayuda a reducir el riesgo para
CAPACIDAD 455 kg CINCO DEPÓSITOS las parvadas futuras. Es mejor rotar los campos o patios
F'~OCESARAN CASI 455 kg DE sucios para que puedan permanecer desocupados durante
MORTALIDAD POR DrA un ciclo completo de parvada.

B
~GO--
-2.64 m de ANCHO- --".65 {1\de \.11'

MATERIALES
ABONO
~ !I~ - AVES
~ ~~~
- PAJA
~~- - ~ -ABONO
MADERA TRATADA COMPOSICiÓN DE LA MEZCLA
A PRESiÓN Proporción de 1 1:5 05
(Dibujo sin escala) Aves, Estiércol: Agua
(Por volumen)

Figura 1-8. A. Fosa de desechos avícolas. Tal fosa se

puede hacer de cualquier tamaño que sea conveníente.
B. Depósito simple de cadáveres de aves con capacidad
de 5.7 m3. Cinco de tales depósitos procesarán por día
455 kg de cadáveres. (Cortesía de Poult Sci Dept, University
of Maryland.)

~

Después del lavado, el siguiente paso es la desinfección
(véase Desinfectantes). Hay muchos desinfectantes buenos
que se venden con varios nombres comerciales; se deben
seguir las recomendaciones del fabricante. El principal pun-
to es que las superficies se encuentren limpias antes de
aplicarlos, pues si se emplean en superficies sucias y con
incrustaciones no son eficaces y se desperdician; la materia
orgánica de la suciedad no sólo los inactiva sino que nunca
llegan hasta los patógenos infecciosos. Un lavado completo
remueve a gran parte de los patógenos infecciosos de la
caseta y el equipo, dejando una superficie limpia, así el
desinfectante puede alcanzar a aquellos que todavía se
conservan allí. Una seguridad adicional en contra de las
enfermedades que permanecen, es el descanso de la caseta
durante 2 o 4 semanaso "tiempo muerto", antes del ingreso
de una nueva parvada. Sin embargo, este "tiempo muer-
to" debe considerarse como un auxiliar no como un susti-
tuto de la limpieza, el lavado y el desinfectado a conciencia.
Cama acumulada y construcciones sin limpiar
Los productores comerciales requieren pollitos y pollas que
se encuentren libres de microbios patógenos adquiridos a
través de la transmisión de huevo o de incubadoras sin
sanidad, o ambientes de otro tipo. Para conservar dicho
estado, es preferible colocar a estas nuevas parvadas sanas
en construcciones limpias y desinfectadas que tengan cama
limpia y fresca. Proporcionar estas condiciones ideales es
caro debido a los costos de mano de obra y de cama.
Asimismo, los materiales accesibles para la cama cada vez
son más dificiles de conseguir. Para satisfacer la constante
necesidad de reducir los costos de producción y afrontar la
brevedad del tiempo, la crianza de varias parvadas sucesivas
sobre la misma cama (acumulada), es una práctica aceptada
en los pollos de engorda, pues su expectativa de vida es
corta y las edades de las aves por granja permiten la com-
pleta despoblación al final de cada parvada. También es
frecuente utilizar la cama en los edificios para pavos en
crecimiento para las parvadas sucesivas. Esto se ha conver-
tido en una costumbre al utilizar maquinaria procesadora de
cama, que rompe los bloques de cama que se forman con el
uso y produce una cama con características aceptables. La
reutilización continua de este tipo de cama en bloques,
resulta en más microbios patógenos y parásitos dentro de la
cama. No obstante, los productores comerciales reconocen
que pueden ser necesarias la limpieza y desinfección de una
nave o un grupo de naves, cada vez que las excesivas
pérdidas económicas se atribuyan a una enfermedad que
pueda transmitirse hacia la siguiente parvada.
La práctica de volver a utilizar la cama es mucho menos
atractiva para aquellas parvadas en crianza destinadas para
producir huevo, en las que la expectativa de vida, por lo
general, excede los 18 meses; no es aceptable para las
parvadas reproductoras en crianza que producirán huevo
incubable para nuevas generaciones. En cualquier caso,
quienes vuelvan a utilizar la cama deben estar bien cons-
cientes de los posibles riesgos ímplicados y deben seguir
otras prácticas de control de enfermedades para minimizar
así los riesgos.
Cuando se tiene que volver a utilizar una cama vieja,
una buena medida de seguridad consiste en remover cual-
quier pedazo que esté maloliente, plumas acumuladas y
Principios de prevención de enfermedades: . 17
cadáveresen descomposición, entonces se debe colocar una
capa fresca de cama limpia bajo las criadoras y sobre el área
donde se confinará a las aves jóvenes o pasarán gran parte
de su tiempo durante la primera o segunda semanasde vida.
Una desventaja del uso de varias parvadas en la misma cama
se refiere al excesivo polvo que se acumula. La inhalación
de este polvo es una vía de entrada para las bacterias y
esporas de hongos hacia el aparato respiratorio.
MANEJO DE LA INCUBADORA
Las instalaciones y el equipo donde el huevo fértil se con-
vierte en pollito de un día, pavito u otra ave, deben estar
limpios y saneadosademás del equipo utilizado para proce-
sar y entregar a la granja. Aquél nacido de un huevo libre
de patógenos sólo permanecerá así, si nace en una criadora,
se le coloca en una caja y se conserva en un cuarto limpio,
donde pueda respirar aire puro, y entonces se le transporta
a la granja, en una camioneta de entrega igualmente limpia.
Diseño y localización
Una planta incubadora debe localizarse lejos de las fuentes
de patógenos avícolas, como granjas avícolas, plantas de
procesamiento, laboratorios de necropsias, rastros y moli-
nos de alimento. En una planta incubadora no resulta una
buena práctica vender equipo y suplementos avícolas al
menudeo, pues esto atrae a productores y trabajadores que
pueden introducir material contaminante.
Un buen diseño de una planta incubadora tiene flujo
de tráfico en un solo sentido, desde el cuarto de entrada del
huevo, cuartos de encharolado, incubación, nacimiento has-
ta el área de carga de! pollito. La zona de limpieza y descarga
de basura deberá ubicarse fuera del cuarto de nacimiento
con un áreade descargaaparte.Cada cuartode incubación
debe diseñarse para lavado y desinfección completos. Tiene
igual importancia el sistema de ventilación, su diseño debe
evitar la recirculación de aire contaminado y cargado de pol-
vo. Gentry y colaboradores (19) encontraron que estaban
más contaminadas las plantas incubadoras con diseños de
pisos inadecuados y patrones defectuosos de tránsito, en
comparación con aquéllas con flujo en un solo' sentido.
Importancia de un buen saneamiento
Los factores que ayudan a obtener pollitos y pollonas libres
de patógenos son la limpieza y el saneamiento de la incuba-
dora, tránsito con buena disposición y ventilación bien
controlada.
Se han diseñado técnicas para valorar el estado de
sarlidad de las incubadoras comerciales, mediante muestras
de cultivo de plumón (52), detectando poblaciones micro-
bianas en muestras de aire de la incubadora (14,9,25), Y
cultivos de varias superficies de la incubadora (27). Al
relacionar los resultados de estas técnicas con el manejo de
la incubadora, Magwood (26) observó que disminuyó rápi-
do el conteo de bacterias en cascarones, en condiciones de
aire limpio, y persistieron los conteos bajos en todas las
18 . Enfermedades de las aves
superficies, de acuerdo con el diseño de la incubadora.
Chute y Barden (13) descubrieron que la flora micótica de
las incubadoras se encontraba vinculada a los programas
de manejo y saneamiento.
Las instalaciones de la incubadora deben conservarse
libres de reservorios de contaminación que se conviertan
con facilidad en transmitibles por aire (26), para minimizar
la contaminación bacteriana de los huevos y pollitos. Deben
limpiarse con agua las charolas utilizadas para incubación,
y luego desinfectarlas antes de colocar huevos en ellas. Esto
puede lograrse mediante inmersión en un tanque con algún
desinfectante adecuado (véase Desinfectantes), lavado con
agua caliente o vapor seguido con desinfección por aerosol
o fumigación con formaldehído en la incubadora. A menudo
se fumigan juntos las charolas y los huevos inmediatamente
después del traslado de los huevos hasta la incubadora.
Algunas veces se fumiga durante la incubación (casi a 10%
del nacimiento), pero las concentraciones suficientemente
bajas para evitar el daño al pollito en desarrollo proba-
blemente sirvan sólo para darle un color amarillo al plumón.
En un caso, la fumigación con formaldehído incrementó
la gravedad de una infección con hongos en vez de resol-
verla (53). Wright (50) destaca el significado práctico del
saneamiento de la incubadora y cómo obtenerlo; concluye
que ningún programa de fumigación debe usarsepara reem-
plazar la limpieza, sino más bien para complementarIa.
Ya que el pollito nace, los líquidos embrionarios ex-
puestos acumulan bacterias de charolas, cascarones y aire
de la ventilación contaminados. La combinación de líquidos
nutritivos y temperatura cálida forman un excelente medio
para las bacterias, las cuales pueden multiplicarse rápi-
do (19). Mientras más limpio sea el aire y el ambiente con
el que se inicia, más se retarda la acumulación de bacterias
y conforme progresa la incubación resulta menos probable
que se infecte el ombligo (onfalitis).
Código del reproductor
El código del reproductor es un sefialamiento utilizado para
designar el origen de los huevos incubables. Por lo general,
comprende a reproductores de la misma edad en la misma
granja o en otras, todos los reproductores en una granja
particular o cualquier otra agrupación. Hay tendencia a
conservar a los reproductores en parvadas más grandes
y evitar la mezcla, siempre que sea práctico, de huevos
incubables de parvadas con diferentes antecedentesmicro-
bianos, nutricionales y genéticos. Si se conservan los repro-
ductores libres de enfermedad y se les proporciona una
buena nutrición, se producen huevos incubables limpios y
desinfectados de manera adecuada, y si los pollitos nacen
y semanejanen ambienteslimpios, tiene poco significado
práctico el conservarlos separados de los de diferente códi-
go del reproductor, a no ser por conservarlos con el valor
más cercano de anticuerpos matemos en contra de las mis-
mas enfermedades. Esto puede permitir una respuesta más
uniforme de los pollitos a las vacunas que se les apliquen
durante las primeras 2 a 3 semanas de vida, cuando los
anticuerpos matemos tienen cierto efecto protector.
A veces, se piensa que se transmite una enfermedad
por el huevo, de la parvada reproductora hacia su descen-
dencia. Cuando esto sucede, casi siempre se presenta la
enfermedad en varias parvadas de progenie derivadas de
(Capítulo J)
la misma parvada reproductora y entregadas a diferentes
granjas. Por otro lado, aunque con frecuencia se divide un
lote de pollitos en entregasa varias granjas, sólo se enferman
aquellos lotes entregados a una granja, lo cual indica que
éstaessu origen y no la incubadora,ni la parvadareproductora.
Sexadores de pollitos'
A menos que la producción de una incubadora sea tan
grande como para requerirlos por tiempo completo, los
sexadoresde po1\itospueden ir de una incubadora hacia otra,
10cual posibilita la transmisión de enfermedades.La mayoría
de los sexadores están conscientes de este riesgo y se
encuentran dispuestos a seguir los procedimientos adecua-
dos. Si también deben atender otras incubadoras, en las
instalaciones debe preverse que el equipo pueda permanecer
enla incubadora Debehaberunazonalimpia, dondesecambien
de ropa y se aseena sí mismos y a su equipo, y deben tener
ropa limpia protectora que usar. Sus hábitos deben ser por
lo menos tan limpios como los del personal de la incubadora.
. MANEJO DE LA PARVADA
Manejo de 105jóvenes
Los pollitos y pavipollos nacen con un suplemento ali-
menticio sin absorber, consistente en suficiente yema como
para sostenerloscerca de 72 horas. Algunos nacen de hecho 1
o 2 días antesde que los trasladende la incubadora; por tanto,
deben recibir alimento yagua tan pronto como sea posible,
de preferencia dentro de las 24 horas después del traslado.
Temperatura de la criadora
Las corrientes frías, sobrecalentamiento, inanición y deshi-
dratación son serios causantesde estrés y pueden precipitar
una enfermedad activa a partir de infecciones latentes que
de otra manera pueden ser superadas por los jóvenes, sin
síntomas detectables. En una parvada de pollitos, dividida
al azar, y que pertenezcan al mismo grupo de progenitoras,
aquéllos entregados a una granja pueden tener mayor mor-
talidad que los distribuidos a otras. Esto se vincula con
diferencias en el estrés ambiental y la exposición a enfer-
medades. Los pollos y pavipollosjóvenes deben conservar-
se a una temperatura agradable en todo momento. Por 10
general, la temperatura Inicial de la criadora es 35 °C y se
reduce de manera gradual conforme maduran las aves.
Aunque los termómetros son útiles, no es una buena práctica
apegarse de manera inflexible a las temperaturas indicadas
sin tener en cuenta el malestar evidente de los pollitos o
pavipollos. Un ave que no está a gusto, permite que el
vigilante lo detecte. Debe atenderse el piado y corregirse la
causa del malestar, de manera independiente de la lectura
del termómetro.
Coccidiostatos
Las aves criadas en piso reciben coccidiostatos en el ali-
mento desde el primer dia, para prevenir la coccidiosis
(pollo de engorda, pavos, pollonas de reemplazo destinadas
para jaula) o para conservar bajo control la enfermedad
hastaque las avesdesarrollen una inmunidad activa (parvadas
reproductoras, pollonas de reemplazo destinadas a piso).

Sin embargo, la inmunidad depende de numerosos
factores. La cantidad de ingestión de alimento y coccidios-
tato puede variar entre aves y el número de oocistos espu-
rulados viables fluctuará con diferentes condiciones de
humedad, temperatura y cama, aun en distintas zonas
de grandes casetas. Dependiendo de la relación de estos
factores variables, la coccidiosis puede ser demasiado leve
como para desarrollar una buena inmunidad o ser tan grande
como para que se presente un brote intenso. No hay alguna
fórmula especial de manejo para vencer este dilema, más
que una conciencia de los factores variables y un intento
para conservar un ambiente fisico apropiado para favorecer
el grado de infección deseado (véase capítulo 34).
Ingestión de alimento, agua y medicación
La formulación científica de alimentos es un negocio de
expertos altamente capacitados en nutrición, y la calidad
de los alimentos es la regla, no la excepción. Sin embargo,
las aves comen el alimento, no la fórmula, y a veces se
desarrollan problemas cuyo origen tal vez sea el alimento
(omisión accidental de un ingrediente, suplemento vitamí-
nico con baja potencia, contaminación de algún ingrediente
por tóxicos u hongos).
De mayor importancia en el control diario de la enfer-
medad son las variaciones en el consumo de alimento rela-
cionado con el clima cálido, o frío; cambios de instalaciones,
raza, tipo, línea y edad del ave; peso corporal; índice de
postura; contenido de energía y fibra del alimento, y tamaño
de las partículas en los ingredientes del alimento. Con una
ingestión de alimento lOa 20% menor, relacionada con
alguno de estos factores, también hay un consumo menor,
por la misma cantidad de coccidiostato u otros medicamen-
tos en el alimento. De manera contraria, un aumento en el
consumo total de alimento como resultado de alguno de
estos factores incrementa el consumo total de todos los
ingredientes del alimento, incluyendo a los fármacos.
En clima cálido, la ingestión elevada de agua puede
provocar un desastre por sobreingestión de agua medica-
da, pero una concentración dada de fármaco en el agua,
puede fallar en el control de la enfermedad en circunstancias
donde el consumo es muy bajo, así como en un clima frío.
También, si existen fuentes naturales de agua accesibles, en
particular para pavos en pastoreo, puede ser ligero el con-
sumo del bebedero de algunas aves. Son muchas las trage-
dias por sobredosificación debida a falta de cuidado; malos
cálculos; o falla al considerar la ingestión de alimento yagua,
clima y otras variables. Cuando se utilizan fármacos en el
alimento debe tenerse gran cuidado al agregar el mismo u
otros fármacos al agua.
Inmunización
Algunas enfermedades son tan ubicuas y se diseminan con
facilidad y rapidez, que sólo es posible evitarlas con extre-
mas precauciones y poco se puede hacer para alterar el curso
de un brote si éste ocurriera. Aun así, la prevención con
vacunasesrelativamente inofensiva y barata.Esto es cierto en
particular en la enfermedad de Marek, IBF, enfermedadde
Newcastle, bronquitis infecciosay encefalomielitis aviar. Para
estas enfermedades, la vacunación en el momento apropia-
do es de sentido común y constituye un medio para evitar la
diseminación de formas virulentas.
Principios de prevención de erifermedades, . 19
Los encuentros con patógenos virulentos y devastado-
res cada vez son menos frecuentes. La confianza en los
tratamientos urgentes con fármacos, ha declinado por el
mayor conocimiento de las enfermedades, amplia satura-
ción de la población avicolacon agentes inmunizantes leves
y atenuados, eliminación de las enfermedades transmitidas
por huevos, mejor resistencia genética a la enfermedad y a
prácticas de manejo mejoradas para proteger la salud. Como
una consecuencia, las mejorias menores en la salud se han
convertido en más significativas.
Procedimientos quirúrgicos
El despicado es una práctica común en las parvadas en
desarrollo, en particular en aquéllas destinadas para jau-
las cuando sean adultas. Cuando esto se efectúa de manera
adecuadano hay efecto adverso serio; no obstante, un des-
picado apropiado es más arte que ciencia, y varias aves se
encuentran en desventaja permanente por un despicado
deficiente.
Si la operaciónselleva a cabode maneracorrecta,después
de retirar el pico superior, se cauteriza suficientemente el
restante pico creciente con la hoja caliente de la cuchilla para
evitar hemorragia y crecimiento de nuevo, pero no tanto
como para que el ave desarrolle un pico sensitivo o anormal
que interfiera en la alimentación e ingestión de agua. Un
despicado apropiado promueve el máximo rendimiento, si
no es preciso, probablemente sea la causa de un mayor
manejo que produzca desarrollo insatisfactorio en aves de
postura y de reproducción. El ba.io rendimiento ocasionado
por un despicado defectuoso no debe atribuirse a cierta
enfermedad misteriosa. Para mayores detalles acerca del
canibalismo y el despicado véase el capítulo 34. De igual
manera, los procedimientos como la remoción de barbillas,
cresta o unas de las patas, debe efectuarlos alguien capaci-
tado si quiere evitarse dano al ave.
Parvadas de adultos
Las líneas modernas de ponedoras se crían para alta produc-
ción de huevo y a los pollos de engorda para crecer rápido
y tener una buena conversión alimenticia. El factor de
manejo más importante consiste en conservar las condicio-
nes óptimas de alimentos, agua y ambiental para el bienestar
de las aves, lo que a su vez resulta en producción eficiente
y crecimiento máximo. Para las aves productoras de carne,
pavos y otros tipos de gallinas reproductoras se requiere lo
mismo. La producción de huevo o la conversión alimenticia
seránbuenosindicadoresdel éxito en el manejo y bienestar de
la parvada. Varios trastornos entorpecen el rendimiento y
resulta importante no sólo alejar las enfermedades, sino
prevenir las alteracionesque provoquen malestar.
MANEJO DE LA PARVADA
RE PRODUCTORA
Las parvadasreproductorasdebenmanejarsede tal modo
queseprevenganlasenfermedades transmitidaspor huevo
mediantecualquiertécnicadisponible.
20 . Enfermedades de las aves
Dieta, salud, inmunidad progenitora
Una ración para reproductoras debe contener un valor más
alto de varios nutrientes que la ración para ponedoras. Las
raciones para postura que resultan suficientes para conser-
var la producción de huevo, no siempre son apropiadas para
asegurar la buena incubabilidad y salud en la progenie
joven. En muchas ocasiones, la producción de gallinas
reproductoras es satisfactoria, pero sus embriones o pollitos
muestran sintomas y lesiones por deficiencias vitamínicas.
La ración para reproductoras debe ser adecuada para el
desarrollo del embrión y el pollito, así como para el rendi-
miento de la gallina reproductora.
Las gallinas reproductoras con mala salud por cualquier
razón, a menudo no le proporcionan al embrión algunos fac-
tores nutricionales vitales o, tal vez, le pasan cierto material
tóxico al huevo. Así, los nacimientos son pocos o los pollitos
son de baja calidad y deben desecharse. Mientras que esto
sucedede manera ocasional con las aves en apariencia sanas,
también una parvada reproductora sana es la mejor seguri-
dad de una progenie de buenacalidad. Al conservarpor mucho
tiempo los huevos incubables o almacenarlos de manera
inadecuada a bajas temperaturas, humedad o ambiente ina-
propiados, esto puede resultar en pollitos de baja calidad.
Las pollonas chicas se crían en varios tipos de ambiente.
En ciertas zonas, los métodos de crianza son tales, que se
expone a las aves a enfermedades desde el primer día de
vida. En algunos casos, la exposición a enfermedades de las
aves muy jóvenes carentes de algún anticuerpo materno
puede conducir a mortalidad significativa, o pérdida econó-
mica (bronquitis infecciosa, encefalomielitis aviar, IBF, he-
patitis viral del pato). En lugares donde pueda haber
exposición a una edad muy temprana, los anticuerpos ma-
ternos pueden ser una ayuda significativa para prevenir la
enfermedad. Por otro lado, una alta concentración de anti-
cuerpos maternos puede interferir con la inmunización tem-
prana. ¿Qué tanta inmunidad materna es deseable y contra
cuántas enfermedades?, son temas debatibles y variarán de
acuerdo a la zona donde se críen las aves y el tipo de insta-
laciones de crianza (jaula en comparación contra piso).
La inmunidad materna se disipa de manera gradual y,
por lo común, no dura más allá de 2 a 4 semanas después
del nacimiento. En instalaciones modernas de ponedo-
ras bien atendidas y reemplazos de reproductoras, los polli-
tos y pavipollos no sólo se encuentran bien protegidos
contra los elementos, sino también contra la introducción de
enfermedades desde fuentes externas por varias semanaso
más allá del momento cuando una alta inmunidad materna
inicial pueda brindar protección. En tales casos, la inmuni-
dad materna es de menos interés. Esto no es tan probable en
granjas de criadoras de pollas o desarrollo de pollos de
engorda inadecuadamente desinfectadas o indebidamente
manejadas, donde la exposición a un patógeno queperma-
nece desde la parvada anterior o en la cama acumulada que
se vuelve a utilizar, puede suceder tan pronto como desde
el primer día de vida. En estos casos, los anticuerpos mater-
nos protectores son una consideración muy importante al
prevenir enfermedades o reducir pérdidas. Una práctica
común es vacunar a las hembras reproductoras empleando
vacunas muertas para proporcionar alta protección de anti-
cuerpos maternos a la progenie. Las lesiones y residuos del
(Capítulo 1)
adyuvantede lasvacunasmuertasinyectadasen la pechuga,
originandecomisosde canalesen la matanza.
Enfermedades internas transmitidas
por huevo
Se emplean varias técnicas para evitar la transmisión de pa-
tógenos de la hembra hacia su progenie mediante el huevo.
La situación ideal es tener reproductores libre de todos los
patógenos. Para gran parte de las enfermedades virales
todavía no hay manera práctica de lograr estasituación utópi-
ca. Para otras (encefalomielitis aviar), la probabilidad de
infección durante el periodo de postura, con la consecuente
transmisión al huevo, es demasiado grande como para per-
mitir un estado limpio, pero susceptible (véase capitulo 2).
Inmunización
Además de inmunizar a los reproductores contra varias
enfermedades comunes, y prevenir así los efectos adversos
de las infecciones inoportunas en la producción de huevo,
también se les inmuniza contra encefalomielitis aviar du-
rante el periodo de desarrollo para tener la seguridad de que
no se infecten de manera natural durante el periodo que pro-
ducen huevos incubables. Esto no es una garantía absoluta
contra la transmisión de virus por huevo, sólo es un medio
práctico de prevenir su seria diseminación a través de la
progenieinfectada.La negativaa utilizar la vacunaen parvadas
reproductoras sólo estimula este tipo de diseminación.
Prueba y desecho de portadores
Pueden detectarse portadores de algunas enfermedades
transmitidas transováricamente mediante pruebas serológi-
cas y se han empleado estos procedimientos para eliminar
de las parvadas reproductoras a los posibles diseminado-
res de enfermedades por huevo. Esto ha tenido más éxito en
el caso de la pulorosis y la tifoidea aviar. Este método ha
sido tan efectivo que su aplicación en parvadas reproducto-
ras infectadas, junto con técnicas de manejo, ha permitido en
gran parte la erradicación de estas enfermedades en muchas
empresas avícolas comerciales en EVA y otros países.
Pruebas y sacrificio de las parva das infectadas
Donde se detecten reproductores infectados debe desechar-
se la parvada completa. Este método está indicado en cir-
cunstancias donde no es probable detectar mediante pruebas
a todas las aves infectadas. Es un procedimiento costoso y
sin garantía, a menos que exista una ventaja definitiva para
la progenie y la seguridad razonable de que no se infectarán
de ninguna otra fuente después de entregarse a la granja. Se
usa con éxito para eliminar parvadas de pavos y gallinas
reproductoras infectadas con micoplasma.
Destrucción del patógeno dentro del huevo
Se usa presión diferencial entre la atmósfera y el interior del
huevo para filtrar antibióticos a través del cascarón de
los huevos incubables, y así evitar la transmisión de espe-
cies de Mycoplasma patógenas de la hembra a la progenie.
Esto se logra al sumergir los huevos calientes, en soluciones
frías con antibiótico o empleando máquinas especiales de
vacío (2). Además, con este propósito se inyectan antibió-
ticos de manera directa en los huevos (29).

De la misma manera,se aumentala temperaturadel
huevoparadestruirlos micoplasmasen su interior (54). En
esteprocedimientose elevade maneragradualla tempera-
tura de la incubadora(y la temperaturainternadel huevo)
durante12 a 14 horasa la temperaturamáximade supervi-
vencia del embrión,que es de casi 46.9 °C, y se enfría de
inmediatoa las temperaturasnormalesde incubación.Por
lo general,esteprocedimientoreducela incubabilidad.
Tratamiento de la progenie
La progenie que desciende de hembras infectadas puede
tratarse con altas concentraciones de antibióticos, mediante
inyección, en el alimento o ambos. Esto no es confiable, pero
puede ser de valor significativo para otros métodos y puede
auxiliar evitando las pérdidas económicas por enfermedades
transmitidas mediante huevo, que seansensiblesa fárrnacos.
Enfermedades transmitidas por el cascarón
Se utilizan varios procedimientos para ve,lcer la contamina-
ción del cascarón que se origina de contenidos intestinales
y de otras fuentes ambientales. El control implica evitar la
contaminación del cascarón o destruir los microorganismos
antes de que penetren el cascarón.
La penetración bacteriana al huevo sucede con mayor
facilidad si el cascarón se vuelve poroso. Esto sucede en la
vida tardía de la gallina reproductora o cuando hay desequi-
librio o diferencia entre calcio, fósforo y vitamina D. Las
infecciones virales respiratorias también pueden resultar en
cascarones porosos y deficientes.
. VACUNACiÓN Y VIGilANCIA
SEROlÓGICA
Sistema inmunitario aviar
Resulta esencial la comprensión del sistema inmunitario
aviar con el fin de realizar los programas de vigilancia
serológica y de vacunación. El sistema inmunitario aviar es
complejo e incluye numerosos tipos celulares y mediado-
res químicos, ya que la función primaria del sistema inmu-
nitario consiste en proporcionar al ave la capacidad de
resistir la invasión y los efectos dafiinos de agentes causan-
tes de infecciones. Un aspecto crucial de este sistema es
que tiene memoria inmunológica, lo cual permite que el ave
responda a una segunda exposición de un agente en par-
ticular, con una respuesta inmunitaria más rápida y eficaz.
El sistema inmunitario se caracteriza por proporcionar
tanto inmunidad humoral como celular; estos tipos de res-
puesta también se denominan inmunidad de la bolsa y del
timo, respectivamente. La primera se relaciona con las
inmunoglobulinas (anticuerpos) producidas cuando se ex-
pone un ave a cierto microorganismo; estos anticuerpos son
capacesde neutralizar o ayudar a la neutralización de agen-
tes infecciosos específicos. Los linfocitos B que se originan
en la bolsa de Fabricio producen los anticuerpos. La inmu-
nidad celular resulta menos fácil de caracterizar, ya que
comprende numerosos tipos celulares y modos de acción.
Ejemplos de la inmunidad celular son la fagocitosis y la
destrucción de los microorganismos infecciosos por macró-
Principios de prevención de enfermedades: . 21
fagos, la regulación de la respuesta inmunitaria por las
células T colaboradoras, la eliminación de ciertas células
infectadas con virus por parte de las células T citotóxicas o
la destrucción de células tumorales por la células asesinas
naturales (NK, del inglés natural killer). El uso eficaz de las
vacunas aprovecha con ventaja ambos tipos de respuesta
inmunitaria: la celular y la humoral; y la vigilancia de
la inmunidad que resulta de la vacunación o exposición a las
enfermedades infecciosas depende de manera típica de la
detección de los anticuerpos en la sangre, los cuales se
originan por la respuesta inmunitaria humoral.
Tipos de vacunas
Las vacunas para aves secaracterizan de manera típica como
productos viables (vivos) o inactivados. Las vacunas viables
se encuentran disponibles contra numerosos virus, bacterias
y coccidias; se administran con mayor frecuencia mediante
técnicas de vacunación masiva, tales como la aerosolización
o la administración en el agua de bebida, lo cual las hace
prácticas para la producción de parvadas de aves de engorda
y de pavos; la excepción es la vacuna contra la enfermedad
de Marek, la cual debe inyectarse. La inmunidad que pro-
porcionan las vacunas viables puede ser breve o a largo
plazo, por lo que pueden ser necesarias varias vacunacio-
nes para proporcionar inmunidad por mucho tiempo contra
algunos agentes; además, se debe tener cuidado con estas
vacunas, asegurarsede que se use la vacuna apropiada en la
dosis correcta, ya que si se utiliza una vacuna demasiado
virulenta en aves jóvenes o en caso de que sea muy alta la
dosis que se administra, pueden ocasionarse reacciones
vacunales graves, lo que resulta en morbilidad y mortalidad
inaceptables.
En la actualidad está surgiendo una segunda genera-
ción de vacunas viables con el desarrollo de la ingeniería
genética, en la cual se emplean vacunas vectoras de virus
vivo. Estas vacunas recombinantes utilizan una vacuna
de virus vivo, como el poxvirus aviar o herpesvirus de pavo,
como un vector para transportar el gen que codifica el
antígeno protector de un segundo agente infeccioso, para
el cual se deseala inmunidad. Los ejemplos de estasvacunas
incluyen una vacuna de poxvirus aviar recombinante que
expresa genes para proteger contra influenza aviar H5N2
(7) y un poxvirus aviar recombinante que expresa un antí-
geno del virus de la enfermedad de Newcastle (11); en
condiciones experimentales estas vacunas protegen contra
virus patógenos. La eficacia y efectividad de los costos
de las vacunas recombinantes en condiciones de campo no
se han determinado. Este tipo de vacuna puede ofrecer
protección significativa contra la enfermedad con una reac-
ción vacunal adversa mínima.
Las vacunas inactivadas, también denominadas vacu-
nas no viables, vacunas de virus muertos, o bacterinas (en
el caso de las bacterias), con frecuencia ofrecen la ventaja
de proporcionar inmunidad a largo plazo. Estas vacunas
deben administrarse por inyección subcutánea o intra-
muscular, y en algunos casos constituyen la vacunación
final después de uno o más vacunaciones "primarias" con
vacunas vivas. El trabajo y los costos de vacunación rela-
cionados con estos productos las hacen más prácticas para
utilizarlas en parvadas de ponedoras y criadoras en las
cuales se deseaprotección por periodos prolongados contra
la enfermedad, disminución de la producción de huevo, o
ambos.
El objetivo primario de un programa de vacunación es
prevenir la enfermedad y la disminución en la producción
relacionada con la infección por agentes infecciosos. En
parvadasde aves de engorda y pavos, se diseña un programa
de vacunación con el fin de protegerlos contra los agentes
infecciosos que representan una amenaza importante para
la productividad de una parvada en una zona geográfica
especifica. No es posible idear un programa de vacunación
universalmente eficaz, debido a las diferencias en la expo-
sición a las enfermedades; es decir, ciertas regiones con un
largo historial de producción avicola, pueden requerir
un programa de inmunización con vacunaciones repeti-
das contra numerosos agentes patógenos diferentes, debido
a la certeza de graves exposiciones a las enfermedades. En
cambio, en granjas de aves nuevas, aisladas geográfica-
mente de otras instalaciones avicolas, se puede tener la
oportunidad de disminuir los costos de producción con un
programa de vacunación más limitado.
El objetivo de un programa de vacunación para pone-
doras es prevenir la enfermedad y proporcionar una protec-
ción a largo plazo contra un decremento en la producción
de huevo y que afecte su calidad. La vacunación de las
parvadas de reproductoras debe ir a la par de los objeti-
vos para las parvadas de ponedoras, y también debe haber
la seguridad de que las concentraciones de anticuerpos
contra los virus seleccionados sean 10 suficientemente ele-
vadas como para proporcionar a la progenie una inmunidad
uniforme mediante anticuerpo s matemos. Debido al gran
valor y la vida media de las parvadas de ponedoras y del pie
de cria, los programas de vacunación diseñados para estas
aves son más intensos de manera tipica que aquéllos utili-
zados para las aves de engorda.
Fallas de las vacunas
Numerosos factores pueden causar el fracaso en la vacuna-
ción. Una de las causas más frecuentes es la administración
inapropiada de la vacuna; ciertas vacunas vivas, como la
vacuna contra la enfermedad de Marek, mueren con facili-
dad, y las fallas en apegarsea las instrucciones del fabricante
para el manejo, inactivan al virus antes de su administra-
ción. Las vacunas viables administradas en el agua de
bebida también pueden destruirse antes de llegar al ave, si
no se maneja bien o si los sanitizadores del agua no se han
retirado del agua antes de aplicar la vacuna. Las vacunas
que se administran por inyección intramuscular o subcutá-
nea pueden fallar si los vacunadores no depositan la vacuna
en el sitio apropiado.
Mientras que la causa más frecuente de falla de la
vacunación es una insuficiencia o error en la liberación de
la vacuna, existen muchos casosde vacunas que simplemen-
te no proporcionan la protección adecuada. En algunos
casos, la cepa de campo de un microorganismo es muy
virulenta y la cepa vacunal se encuentra muy atenuada. En
esta situación, la parvada puede inmunizarse de manera
eficaz, pero no es suficiente la inmunidad para proteger
contra la enfermedad por completo. Muchos agentes infec-
ciosos pueden contar con varios serotipos diferentes y la
falla de la vacuna puede deberse a que los antígenos en el
serotipo vacunal son diferentes y no proporcionan protec-
ción contra el serotipo particular del agente que causa la
exposición de campo. No es poco frecuente que se presente
un brote vacunal con el virus de la bronquitis infecciosa
cuando la exposición de campo es de un serotipo diferente
al que se utilizó en la vacuna (6).
Las condiciones de manejo pueden ser un punto im-
portante en la prevención de las fallas de la vacuna. Si se
permite que los agentes infecciosos se desarrollen en una
granja con sucesivas parvadas sin limpiar y desinfectar, es
probable que la dosis de exposición de un agente infeccioso
en particular sea tan alta, o tan repentina, que un programa
de vacunación que por lo general ha sido eficaz, sea reba-
sado con facilidad. El estado inmune de la parvada de
reproductoras puede influir también en una falla de vacuna-
ción. Si la parvada reproductora produce progenie con
elevadas concentraciones de anticuerpos matemos, puede
ser que se neutralice la vacunación durante las primeras dos
semanasde vida. El momento de la vacunación de las aves
jóvenes con vacunas viables siempre debe considerar la
presencia o ausencia de anticuerpo s matemos.
Ciertos agentes infecciosos y micotoxinas son inmu-
no supresoresy pueden ocasionar la falla de la vacunación;
los virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa (capítulo
29), de la anemia infecciosa (capítulo 30), y de la enferme-
dad de Marek (capítulo 17) son ejemplos de agentes que
pueden originar inmunosupresión grave en los pollos. Se ha
demostrado experimentalmente que la aflatoxina, una mi-
cotoxina, es inmunosupresora y que se encuentra implicada
en la disminución a la resistencia a la enfermedad (véase
capítulo 36).
Evaluación de un programa
de vacunación
Para asegurarse de que sea eficaz un programa de vacuna-
ción, debe evaluarse al mismo de manera regular. Un criterio
lógico de evaluación para cualquier programa de vacuna-
ción es la prevención de la morbilidad y la mortalidad. Un
criterio más sutil, pero igual de importante, son los paráme-
tros de producción; de manera especifica, la conversión del
alimento, índice de ganancia de peso, vitalidad, decomisos,
producción de huevo, y calidad del huevo de la parvada, que
deben alcanzar o exceder los estándares de producción (6).
La producción también puede verse afectada por numerosas
condiciones ambientales y nutricionales; por tanto, si la
producción es deficiente, deben considerarse todos estos
factores, inciuso el programa de vacunación.
Vigilancia serológica
Un programade vacunaciónno es completosi no incluye
unavigilancia serológicaregular.En la producciónde par-
vadasde avesde engorday de pavos,un programaeficaz
puedeconsistir en el muestreoperiódico y en pruebasde
sangre cuando se sacrifica a los animales en la planta
de procesamiento.Esta vigilancia serológicaestableceda-
tos basalesde los títulos de anticuerpos que resultantanto
de la vacunacióncomo de las exposicionesde campo.Por
lo general,los cambiosen los títulos de anticuerposobser-
vadospuedenindicar una disminuciónen la eficaciade la

administración de vacunas o un aumento en las exposiciones
de campo por algún patógeno en particular. Un programa de
vigilancia serológica regular también resulta útil para deter-
minar si una parvada ha estado expuesta a un nuevo pató-
geno, que no se había manifestado antes en la región.
La vigilancia serológica de parvadas de ponedoras
debe efectuarse antes de que se ubique a la parvada en el
edificio de postura, con vigilancia serológica periódica du-
rante el ciclo de producción. Este tipo de programa valora
tanto la eficacia en la administración de vacunas como las
exposiciones de campo a las enfermedades que experi-
mente la parvada. Del mismo modo deben estudiarse las
parvadas de reproductoras que las parvadas de ponedoras y,
en ciertos casos, las reproductoras pueden revacunarse du-
rante la producción con el propósito de aumentar los títulos
de anticuerpos maternos en la progenie en caso de que éstos
se encuentren bajos.
Interpretación de los datos serológicos
Por lo general, no es posible diferenciar entre los anticuer-
pos originados por la vacunación de aquellos inducidos por
una exposición de campo contra un determinado agente
infeccioso. La única diferencia que puede observarse es que
pueden ser más elevados los títulos de anticuerpos después
de una exposición de campo, que los observados despuésde
la vacunación. Una interpretación válida de los resultados
serológicos requiere del conocimiento completo de la his-
toria de vacunación de la parvada.
Por lo común, a una parvada le toman de 1 a 3 semanas
producir cantidades detectables de anticuerpos en el suero,
por tanto, es posible reunir muestras de sangre durante la
mitad de un brote de enfermedad y no es posible detectar
anticuerpos contra el agente causal de la enfermedad. Sin
embargo, se hace un muestreo a la misma parvada dos
semanas más tarde, serán elevadas las concentraciones de
anticuerpos séricos. Una práctica útil en el establecimiento
del diagnóstico de una enfermedad es tomar muestras de los
animales en etapa aguda y convalecientes de la parvada,
conforme sufren una exposición a una enfermedad desco-
nocida. De manera típica, resultarán negativas las muestras
de suero de los animales en estado agudo durante la fase
inicial del brote de la enfermedad,para los anticuerposcontra
el agenteinfeccioso del que sesospecha.Las muestrasde suero
de los convalecientes, obtenidas poco después de que se ha
recuperado la parvada, si son positivas, proporcionarán un
diagnóstico definitivo cuando se interpreten junto con los
signos clínicos y las lesiones del caso. Un concepto impor-
tante en la interpretación de los resultados serológicos es
que una sola prueba serológica positiva, únicamente indica
que la parvada estuvo expuesta a ese agente infeccioso
durante su vida.
A menudo, diferentes laboratorios ofrecen llevar a
cabo pruebas serológicas utilizando diferentes reactivos o
técnicas, por lo cual puede resultar confusa la comparación
de los títulos de anticuerpos (un título es una medida de la
concentración o cantidad de anticuerpo s en el suero) comu-
nicadas por diferentes laboratorios. Es mejor utilizar un
laboratorio para una prueba determinada para que se esta-
blezca una variación familiar de títulos negativos, bajos o
elevados. Con experiencia y entrenamiento, los gerentes
pueden llegar a interpretar los resultados serológicos. En las
Principios deprevenciónde enfermedades:... . 23
fases iniciales del establecimiento de un programa de vigi-
lancia serológica, es importante consultar a un médico ve-
terinario especializado en aves para desarrollar lineamientos
para la interpretación de los resultados de las pruebas.
. MANEJO DE LOS HUEVOS INCUBABLES
Limpieza de los huevos incubables
No deben utilizarse para incubación aquellos huevos muy
sucios. En caso de utilizarse, deberán limpiarse en seco
cuando se les recolecta. Mientras más limpia se encuentre
la superficie del cascarón, menor será la probabilidad de que
exista contaminación y penetración bacteriana al huevo.
La consideración más importante en el saneamiento de
los huevos incubables es manejar a la parvada de tal modo
que los huevos estén limpios. Para cumplir con este objetivo
se agrupan varios factores. Por lo general, con los ponederos
con fondo de alambre y pendiente con o sin recolección
automática, los huevos están limpios y su contamina-
ción bacteriana es minima.
También pueden producirse huevos limpios en pone-
deros convencionales tipo caja, si se conserva limpio cons-
tantemente el material para el ponedero mediante el
reemplazo continuo del material sucio. La rotura de huevos
puede reducirse al proporcionar suficientes ponederos para
el periodo de máxima postura.
La cantidad de huevos de piso o patio puede reducirse
mediante el diseño y ubicación conveniente de los ponede-
ros cuando lo requieran las pollas en crecimiento; el lugar y
el diseño variarán con el tipo de caseta. Se deben oscurecer
y ventilar los ponederos y evitar que las gallinas los utilicen
como perchas durante la noche, ya que contaminan la zona
con sus heces fecal es.
Conservar seca la cama es un auxiliar en la prevención
de la suciedad en los ponederos, y en el material de los
mismos. Si el diseño y construcción de la caseta de repro-
ductoras son apropiados para crear condiciones que ayuden
a conservar seca la cama, favorecen el control de enferme-
dades en el huevo incubable. La parvada reproductora para
mesatiene un rendimiento satisfactorio en casetassin cama,
ya sean con rejillas o piso de alambre con pendiente, y esto
elimina la suciedad de los huevos originada por tener cama
y heces en los ponederos. Las razas pesadasy los pavos no
tienen tan buen rendimiento en este tipo de pisos, así que se
utiliza una combinación de parte enrejillado y parte con
cama para auxiliar en el manejo de la cama.
Deben tomarse medidas para evitar las infecciones por
Salmonella, éstas son: utilizar ingredientes alimenticios li-
bres de ésta, en particular la harina de carne; eliminar estos
patógenosdel alimento mezclado (peletizado); conservar lim-
pio el alimento mediante buenasprácticasde manejo así como
instalaciones de almacenamiento, y conservar alejados de
las casetase instalacionesa los portadoresnaturales(roedores,
aves silvestres,mascotas).Al prevenir la salmone!osisy otros
tipos de infecciones entéricas, también se ayuda a evitar las
heces húmedas que contribuyen a una cama húmeda.
Sobre todo, deben recolectarse con frecuencia los hue-
vos, en especialdurante el inicio del día cuando gran parte de
las hembras visitan los ponederos. Deben recolectarse con
24 . Enfermedades de las aves
un equipo limpio y sano,y conservarseen unazonasecay
libre de polvo.
Fumigación de huevos
Debe desinfectarse la superficie del cascarón de los huevos
incubables, de inmediato después de la recolección (fumi-
gación en la granja). Si no puede efectuarse la fumigación
en la granja, deberállevarsea cabo tan pronto como sea
posible, de preferencia antes de que los huevos entren a las
instalaciones de la incubadora o a la zona de procesamiento
del huevo. Mientras más tardía sea la fumigación, menos
efectiva será debido a que las bacterias habrán tenido mucho
tiempo para penetrar al cascarón. Los huevos sin fumigar
elevan la posibilidad de transportar alguna infección seria
hacia la incubadora cuando existen pollitos recién nacidos
(véase Desinfectantes, Formaldehído).
Lavado y esterilización liquida
Es una rutina lavar los huevos comerciales con solución
caliente de detergente a una temperatura (de 43 a 51.8 °C)
siempre mayor que la de los huevos, cuando entran a la
máquina de lavado -por lo menos 16.6 °C o más, pero sin
exceder 54 °C- seguido de saneamiento del cascarón por
algún compuesto clorinado, cuatemario de amonio, u otro
agente sanitizador. Este procedimiento ha sido utilizado con
éxito en huevos incubables, pero han sucedido desastres
reales al contaminarse cientos de huevos en lugar de saniti-
zarlos, por emplear agua sucia, en especial en máquinas de
lavado con recirculación. Aun si se lavan de manera ade-
cuada los huevos, aquéllos muy sucios deben limpiarse
primero con lija con el fin de evitar la contaminación
excesiva de la solución y el equipo de lavado. Si el contenido
de hierro del agua de lavado excede las 5 ppm, se favorece
la multiplicación de ciertos tipos de bacterias y se origina
un serio problema de descomposición del huevo. Scott y
Swetnam (43) presentan una revisión de los agentes saniti-
zantes para huevo.
Si se lavan los huevos sólo debe ser con un tipo de
máquina (del tipo de bandas con cepillos, usando el princi-
pio del agua de lavado del flujo completo) que asegure
contra la contaminación con el agua sucia o agua para
enjuagar. También es necesaria una supervisión muy cuida-
dosa para que todo el equipo se encuentre funcionando de
manera apropiada en todo momento y se limpie a diario. En
ciertos tipos de máquinas, si falla el sistema de lavado, unos
cuantoshuevos pueden contaminar el aguay así contaminar a
miles de otros, antesde que se detectey secorrija el problema.
Los huevos contaminados en la incubadora establecen una
reacción en cadena de explosiones de huevos que contami-
nan los huevos adyacentes, ocasionando más explosiones y
mayor contaminación. Mientras que puede hacerse de ma-
nera satisfactoria un lavado y esterilización líquida de los
huevos incubables, el procedimiento es objeto de dificulta-
des operacional es y no debe intentarse como rutina básica,
sin un completo conocimiento de los riesgos implicados.
Siempre que se trasladen huevos fríos hacia alguna
atmósfera cálida y húmeda, la humedad se condensa en los
cascarones fríos (denominada "sudor"), y constituye un
medio de crecimiento para aquellas bacterias y hongos ya
(Capítulo 1)
presentes en los cascarones sucios o sin sanear, lo cual
origina aire contaminado alrededor de los huevos. Por tanto,
deben calentarse los huevos fríos a la temperatura ambiente
en aire limpio y bajo de humedad antes de colocarlos en una
incubadora.
Instalaciones para almacenamiento
Después de la fumigación u otra esterilización al cascarón,
con frecuencia se guardan los huevos incubables en un
cuarto frío (casi a 10 °C) en la incubadora, hasta que se
colocan. Estos cuartos deben encontrarse limpios y libres
de hongos y bacterias, y desinfectarse de manera periódica
para evitar la recontaminación de los cascarones. Historias
clínicas indican que la infección en pollitos puede rastrearse
a veces en huevos incubables contaminados con hongos;
se han producido infecciones experimentales al contaminar
cascaronescon esporas de hongos (53). Para mayores deta-
lles de los procedimientos de manejo del huevo para con-
trolar la salmonelosis, véase capítulo 3.
Debido a posibles aspectos de salud por inhalación de
vapores de formaldehído, el personal de las incubadoras
debe estar alerta de cualquier método o compuesto nuevo y
eficaz que esté disponible para la esterilización de huevos.
. MANEJO DE LOS BROTES
DE ENFERMEDAD
Observar lo normal
Los buenos productores de aves observan en cualquier
momento el consumo de alimento yagua, y la producción
de huevo, pero de mayor importancia están atentos a los
sonidos y actividades normales de la parvada. Sienten de
inmediato cuando es anormal cualquiera de estos aspectos
y lo interpretan como signo de salud anormal. Cuando esto
sucede debe suponerse que ha tenido acceso a la granja una
enfermedad infecciosa y debe rastrearse en cualquier lugar
durante la investigación. En una empresa moderna como
la de las aves, cualquier enfermedad origina una seria inte-
rrupción en la operación económica de la granja y de las
plantas procesadorasde productos. Las enfermedades infec-
ciosas serias pueden provocar estragos. Cuando se sospecha
una enfermedad deben seguirse los siguientes pasos.
Buscar trastornos no infecciosos
Se deben tomar precauciones contra la transmisión de una
enfermedad infecciosa que tal vez exista y además hay que
investigar de inmediato los errores de manejo. Un alto
porcentaje de los denominadosproblemas de enfermedad en-
viados a los laboratorios para diagnóstico son trastornos no
infecciososrelacionadoscon el mane.io:errores de despicado;
consumo de cama y basura; privación de alimento yagua;
enfriamiento de los pollitos; lesiones por manejo brusco,
equipo automático o inyección de fármacos; interrupciones
eléctricas; canibalismo; sofocamiento; hacinamiento; mala
distribución de comederos, bebederos y ventiladores; in-
gredientes alimenticios de baja calidad y baratos; ingredien-
tes que ocasionan rechazo al alimento; tamaño inadecuado
de las partículas de los ingredientes del alimento: ataQues

de roedores y depredadores (1, 9). Zander observó una
grave caída en la producción de huevo en una parvada libre
de patógenos, después de una falla en un comedero mecá-
nico durante 48 horas (55). Bell (8) observó una notable
reducción en la postura por una privación de agua vinculada
a un sistema de despicado, el cual dejaba un pico inferior
largo, que hacía dificil el tomar agua cuando era bajo el nivel
de la misma. Éstos son trastornos que no requieren los
servicios de un laboratorio de diagnóstico. Los avicultores
pueden detectar los parásitos externos (ácaros, piojos, ga-
rrapatas) si examinan a las aves afectadas.
Cuarentenar la parvada
Si no se encuentran factores de manejo, el siguiente paso es
estableceruna cuarentenade la caseta,construcción, unidad de
la granja o la granja enteradependiendode su diseño y progra-
mación. Si se anticipó esta urgencia cuando se construyó y
diseñó originalmente la granja, la cuarentena será un pro-
blema menor. Un brote de enfermedad puede ser un desastre
económico si no se consideró en la planeación original de
la granja el principio básico de "una edad única en unidades
cuarentenables". Se deben designar cuidadores para las
aves afectadas. o por lo menos visitar al final a las enfermas.
Enviar muestras o l/amar al médico veterinario
El propietario o encargado debe enviar muestras típicas a un
laboratorio de diagnóstico o llamar al médico veterinario
para que visite la granja y establezca el diagnóstico. Los
propietarios deben buscar diagnósticos profesionales en vez
de intentar esconder alguna enfermedad por la posibili-
dad de recriminación pública. Los médicos veterinarios y
encargados, pueden y deben ayudar a disipar este temor
conservando altos estándareséticos y evitando discutir con
otros los problemas de un productor, aunque hay momentos
cuando se debe alertar de algún problema a todos los pro-
ductores. A menudo se les pide a los trabajadores que
examinen la parvada, elijan muestras para laboratorio e
inicien procedimientos de primeros auxilios hastaque pueda
llamarse o llegue el médico veterinario. Si es así, deben
utilizar ropa y calzado protectores cuando entren a la granja.
Cuando se dirijan al laboratorio no deben visitar otra granja.
Diagnóstico
Es importante establecer un diagnóstico tan pronto como
sea posible. Las acciones a seguir, las determinará la natu-
raleza de la enfermedad. Por ninguna razón debe demorar
un productor cuando amenazauna enfermedad, pues tal vez
esté fuera de control antes de que se logre el diagnóstico.
No siempre es posible tratar o verificar los efectos dañinos
de una enfermedad; sin embargo, resulta importante hacer
planes para el futuro identificando todas las enfermedades
que existan. El médico veterinario debe estar consciente en
cuanto al problema económico del propietario en tales mo-
mentos y él debe proporcionar asesoría y asistencia tan
pronto se encuentre disponible la información o pueda
emitirse un juicio.
Precauciones especiales
Ciertas enfennedades (omitosis, erisipela, infecciones mi-
cóticas) son riesgosas en especial para los humanos, además
Principios de prevención de enfermedades. 25
de ocasionar serias pérdidas en aves. Cuando se sospecheno
diagnostiquen estos trastornos deberán tomarse precaucio-
nes adicionales para evitar la infección en humanos. Debe
notificarse a las autoridades sanitarias respectivas de los
brotes de ornitosis, así como alertarse de la enfermedad, de
riesgos y precauciones necesarias al personal de manejo y
procesado.
En algunos estados deben comunicarse de inmediato
ciertas enfermedades (infecciones por Salmonella, ornito-
sis, laringotraqueítis) a las autoridades estatales de control
de enfermedades con el fin de que se puedan efectuar las
acciones y estudios adecuados para proteger a la población
humana y a la industria avícola. El sentido común dicta que
debe informarse a las autoridades reguladoras apropiadas,
cuando se encuentra un trastorno indicativo de una enfer-
medad exótica como el Newcastle vicerotrópico velogéni-
co, tifoidea aviar o influenza aviar.
Cuidados
Ya sea que la parvada consista de unos cuantos cientos o
miles de individuos, los cuidados tienen una importante
función en el resultado de la enfermedad. Debe proporcio-
narse calor adicional a los pollitos jóvenes que se están
apiñando debido a una enfermedad y acercarles agua limpia
y fresca (o medicada). A veces, es necesario colocar bebe-
deros de manera temporal durante algún trastorno. En el
caso de que los accesosal agua se localicen donde los pollos
deben brincar hacia alguna parte elevada, o los pavos deben
cruzar la luz del sol caliente para alcanzarla, los enfermos
no tendrán la energía o la iniciativa para buscar el agua.
Pronto se deshidratarán, lo que es un paso temprano en el
camino hacia la muerte. Los patios para pavos deben encon-
trarse bien secos, debido a que estas aves beben de los
charcos, los cuales pueden estar muy contaminados.
Los mismos principios son aplicables para el alimento.
Puede estimularse a las aves enfermas a comer, si el encar-
gado esparce alimento y hace ruido con los comederos o
agrega pequeñas cantidades de alimento fresco. En ocasio-
nes, un poco de melaza en el agua o alimento (500 mL/4 L)
estimulará el consumo. Parece ser que ciertos antibióti-
cos estimulan el consumo de alimento cuando se incluyen
en la dieta. Sin embargo, debe retirarse de inmediato cual-
quier aditivo que pueda resultar desagradable a las aves.
A veces, las aves se encuentran tan deprimidas o
moribundas, que el encargado debe caminar con frecuencia
entre ellas para levantarlas para que así coman o beban.
Debe sacrificarse de alguna manera a las aves en mal
estado o con alguna enfermedad sin esperanza,para contro-
lar o evitar los derrames de sangre o exudado s (véase
Procedimientos de diagnóstico). Deben desecharsede inme-
diato las aves muertas o destruidas (véase Desecho de aves
muertas).
Fármacos
No deben administrarse fármacos hasta que se obtenga un
diagnóstico o se consulte al médico veterinario. Puede ser
un desperdicio de dinero, o resultar dañino o aun desastroso
si se administra un fármaco no apropiado. Si se encuentra
una enfermedad infecciosa y se prescriben los fármacos
correctivos deben utilizarse con mucho cuidado de acuerdo
con las indicaciones.
26 . Enfermedades de las aves
En el caso de los animales productores decame existen
estrictas regulaciones que rigen el uso de fármacos en los
alimentos mezclados. Para información, escribir a la US
Food and Drug Administration (FDA), 5600 Fishers Lane,
Rockville, MD 20857. Una referencia práctica es Feed
Additive Compendium, que se actualiza anualmente y se
publica por Miller Publishing Co., Minnetonka MN. Los
fabricantes de alimentos deben tener la autorización de la
FDA para incluir gran parte de los fármacos en los alimentos
mezclados. Cuando van a enviarse al mercado parvadas
tratadas debe esperarse un periodo especifico antes del
sacrificio (dependiendo del fármaco utilizado), para permi-
tir que desaparezcan de los tejidos los residuos del fármaco.
Si la parvada se encuentra produciendo huevos para consu-
mo cuando se le medica, el fármaco debe estar autorizado
para utilizarse en parvadas ponedoras o bien deben dese-
charse los huevos durante o por algún tiempo después del
tratamiento, lo cual es una alternativa costosa.
Si la parvada está produciendo huevos incubables
cuando se infecta y existe el riesgo de que pueda existir la
transmisión del patógeno infeccioso de las hembras hacia
la progenie (salmonelosis, micoplasmosis, encefalomielitis
aviar), no deben emplearse estos huevos para la incubación,
hastaque haya desaparecido el riesgo. También debe tenerse
en mente que los residuos, en los huevos fértiles, de fárma-
cos empleados para tratar a las reproductoras tal vez puedan
ocasionar anormalidades en algunos embriones.
Disposición de la parvada
No debe moverse o manejarse la parvada sino hasta su
recuperación, a menos que el traslado sea a un medio más
favorable como parte del tratamiento. Después de completar
el tratamiento, y en caso de haberse aplicado, y si parece
que ya se encuentra sana la parvada, se le puede enviar al
mercado o trasladarse a instalaciones permanentes, si tal
movimiento constituye parte del programa de manejo. Pue-
den permanecer algunos portadores sanos. Si se va a trasla-
dar la parvada a otra granja despoblada, esto no representará
algún problema, excel?to que a veces puede enfermarse por
el estrés del manejo y traslado. Si se ubica a la parvada
recuperada en una granja con múltiples edades,los portado-
res pueden introducir la enfermedad a parvadas susceptibles
que ya se encuentren ahí. Si la parvada recuperada todavía
está en instalaciones permanentes con edades múltiples, las
parvadas recién introducidas pueden exponerse y contraer
la enfermedad,hecho común, en especialcon los padeci-
mientos respiratorios y transmitidos por cama.
PROCEDIMIENTOS DE DIAGNÓSTICO
Existen varios métodos de diagnóstico y de necropsia satis-
factorios. Pueden variar las técnicas y los instrumentos
utilizados por un patólogo, de aquéllos empleados por otro.
Aquí se ofrecen algunas sugerencias para guiar al estudiante
y al principiante. El objetivo de la necropsia es determinar
la causa de un desempeño no satisfactorio, signo o mortali-
dad al examinar tejidos y órganos y obtener las mejores
muestras posibles para efectuar pruebas microbiológicas,
(Capítulo 1)
serológicas, histopatológicas o de inoculación en animales.
Es importante que durante el proceso, los materiales infec-
ciosos no pongan en Tiesgo la salud de humanos, ganado u
otras aves. Con procedimientos metódicos es menos proba-
ble ignorar posibles pistas y no se contaminarán mucho los
tejidos antes de los exámenes. Recuérdese que siempre
puede desecharseuna muestra de sangre o tejido determi-
nadas que después se considere sin valor. Es mejor conser-
var los tejidos y luego desecharlos si se precisa que no son
necesarios o importantes para el diagnóstico.
Una guía para un buen diagnóstico aviar es el arte de
"observar tanto el bosque, como los árboles". Hay que tratar
de identificar los problemas de parvada más significativos en
vez de preocuparse en trastornos aviares individuales. Vigí-
lense los patrones de patología según se presentan por el
diagnóstico total.
En la información técnica comprendida en los si-
guientes capítulos de este libro se encuentran las técnicas y
los procedimientos requeridos para hacer un diagnóstico
preciso e identificar á los agentes específicos de enferme-
dad, así como en los excelentes manuales de referencia: A
Laboratory Manualfor Isolation and ldentification of Avian
Pathogens (38), Avian Disease Manual (49), Avian Histo-
pathology (41) y Color Atlas of Diseases ofthe Domestic
Fowl and Turkey (39). Debe consultarseAvian Hematology
and Citology (12) para información detallada de elementos
sanguíneos y métodos para preparacíones y estudios de
aves. De manera continua hay información nueva en las
siguientesrevistas:Avian Diseases,Avian Pathology, Poultry
Science, memorias de varias conferencias regionales
de enfermedades de aves y otras revistas de ciencia y pato-
logia aviar.
Anamnesis
Aquel patólogo que no ha visto la granja o la parvada antes
de intentar diagnosticar el problema y recomendar medidas
correctivas, se encuentra en desventaja. Esto puede obviarse
al conseguir una historia completa de la enfermedad y de
todos los hechos conducentes al brote. Mientras mayor
información tengan los patólogos acerca de la historia y el
medio ambiente, podrán proceder a solucionar más direc-
tamente los problemas. Por desgracia, la historia sólo incluye
las situaciones, hechos y signos que el encargado, propieta-
rio, trabajadores o vecinos, observan y recuerdan. El cono-
cimiento de factores de manejo como ventilación, sistemas
de alimentación y aguaje, registros precisos de produc-
ción de huevo, consumo de alimentos, formulación del ali-
mento y peso corporal; programa de luz; prácticas de
despicado y procedimientos de crianza y desarrollo; medi-
caciones y vacunaciones utilizadas de manera común; edad;
antecedentesde enfermedades, localización de la granja y
fenómenos climáticos poco usuales, pueden hacer la dife-
rencia entre el diagnóstico del problema de la parvada y el
hallazgo de unos cuantos trastornos diversos en una muestra
que puede o no ser representativa. Tal vez sean pistas
importantes la duración de los signos, el número de enfer-
mos y muertos, y cuándo y dónde se les encontró muertos.
Los productores de aves desarrollan un alto grado de
conocimiento acerca de las enfermedades avícolas, y por lo
general reconocen aquellas que resultan en signos y lesiones

notables o precisos. Por tanto, a menudo el médico veteri-
nario se enfrenta a casos oscuros, no notables y complicados
que ameritan estudios amplios. El médico veterinario debe
verificar todas las posibilidades de enfermedad aun si todo
parece indicar que es más probable que el rendimiento
reducido se deba a un factor de manejo. Esto requiere de un
enfoque sistemático para asegurarse que nada se pasa por
alto.
Examen externo
Búsquense parásitos externos. Pueden encontrarse piojos y
ácaros (Ornithonyssus si/viarum) en los pollos afectados. Si
se sospecha de ácaros rojos (Dermanyssus ga//inae) o chin-
che azul (Argas persicus) deben examinarse las áreas de
perchas, grietas y rejillas en las casetas y alrededor de los
patios, debido a que estas especiesno permanecen sobre las
aves. Véase el capítulo 32 para el diagnóstico e identifica-
ción de los parásitos externos.
Debe observarse con detenimiento la conducta general
de las aves vivas y todas las situaciones anormales. Resulta
muy importante buscar evidencias de incoordinación, tem-
blores, trastornos paralíticos, marcha anormal y debilidad
de piernas, depresión, ceguera y signos respiratorios an-
tes de sacrificar a las aves de muestra. Es de gran utilidad
colocar a las avesen una jaula paraobservarlasdespuésde que
se hayan acostumbrado a los alrededores y puedan desem-
peñarse a su máxima capacidad. Es aconsejable en ocasio-
nes guardar algunas de las aves afectadas con el fin de
observar una posible recuperación de algún trastorno tran-
sitorio (parálisis pasajera), infección respiratoria, toxicidad
química, privación de alimento o agua en la granja o sobre-
calentamiento durante el transporte al laboratorio.
En ei examen deben observarse tumores, abscesos,
cambios de piel, condición del pico, evidencia de canibalismo,
lesiones, diarrea, exudados nasales o respiratorios, exudado
conjuntival, estado de la cresta y plumas, deshidratación y
estado de carnes del ave. Todos estos datos son pistas útiles.
Muestras de sangre
Estas muestras pueden tomarse en este momento (inmedia-
tamente después de sacrificar al ave). A menudo es deseable
contar con dos muestras de sangre (pareadas), varios días
aparte, para determinar un título creciente o decreciente de
anticuerpo s en el suero a cierta enfermedad (enfermedad
de Newcastle). En este caso, puede tomarse una muestra de
sangre de la vena principal del ala (braquial) o vena yugular,
o por punción cardiaca y conservar el ave para una segunda
muestra.
Por lo general, la venipuntura de la vena braquial es el
método más sencillo y mejor para obtener sangre de pavos,
pollos y gran parte de las aves en condiciones de campo, en
especial cuando el ave va a regresar a la parvada. A los patos
se les sangra de la vena safena, cerca de la pata. Se expone
la vena a la vista al arrancar unas cuantas plumas de la cara
ventral de la región humeral del ala. La vena se observará
en la depresión entre los músculos bíceps braquial y el
tríceps braquial. Es más sencillo observar, si antes se embe-
be la piel con alcohol a 70% u otro desinfectante incoloro.
Para facilitar la venipuntura. se deben extender con la mano
Principios de prevención de enfermedades.
izquierda ambasalasde maneradorsal, conservándolasfirme-
mentejuntas en el área donde se originan. Puncionar la aguja
en la vena del ala derecha sosteniendo la jeringa con la
mano derecha (figura 1-9). Deberá hacerse en sentido
opuesto a la dirección del flujo sanguineo.
Entre el esternón y el metaesternón (23) puede efec-
tuarse la punción cardiaca de manera anteromedial, lateral-
mente a través de la caja torácica o anteroposteriormente en
la entrada torácica. Sólo con la experiencia adquirida puede
uno aprender con exactitud dónde y en qué ángulo insertar
la aguja. Es mejor practicar estas técnicas en aves recién
sacrificadas antes de intentar sangrar aves vivas, Una regla
general para la punción lateral consiste en dibujar una línea
vertical imaginaria en el extremo anterior y en ángulo recto
a la quilla y entonces palparla a lo largo de la línea. Puede
sentirse el latido cardiaco e insertarse la aguja a la profun-
didad debida.
Debe sostenerse al ave sobre su espalda con la quilla
hacia arriba para la punción cardiaca a través de la entrada
torácica. Entonces, se hacen a un lado al buche y a su
contenido con un dedo, mientras se guía la aguja a lo largo
del ángulo ventral de la entrada. Después de penetrar, se
dirige la aguja horizontal y posteriormente a lo largo de la
línea media hasta alcanzar el corazón.
El sitio para la punción cardiaca entre el esternón y el
metaesternón en un pollo maduro es de casi 2.5 cm, dorsales
y posteriores, al punto del extremo anterior de la quilla. Se
dirige la aguja en un ángulo casi de 45 grados en dirección
anteromedial, hacia la articulación opuesta del hombro. La
aguja debe pasar a través del ángulo formado por el esternón
y el metaesternón y dirigirla hacia el corazón. Para mayores
detalles e ilustraciones véase Hofstad (23).
El tamaño y largo de la aguja requerida para venopun-
ción y punción cardiaca dependerán del tamaño del
ave: para pollitos jóvenes y pollonas, una aguja No. 20 de
1.8 cm, para pollos maduros una aguja No. 20 de 5 cm. Para
los pavos maduros tal vez se necesiten agujas más largas.
Es esencial para un sangrado rápido y preciso que la aguja
esté afilada. Debe hacerse un vacío muy ligero de manera
intermitente, con el propósito de determinar cuando se ha
efectuado la punción de la vena o del corazón. Debe utili-
zarse un vacío continuo y ligero después de puncíonar la
vena para obtener sangre. Si el vacío es demasiado grande,
puede llevarse parte del vaso hacía la aguja y taparla, en
ocasiones es necesario rotar la aguja y la jeringa para
asegurarsede que la apertura del bisel se encuentra libre en
ellumen del vaso.
Para gran parte de los estudios serológicos es suficiente
el suero de 2 mL de sangre. Ésta deberá retirarse aséptica-
mente y colocarse en un envase limpio, el cual se coloca
horizontalmente o casi, hasta que se coagula la sangre. De
manera ocasional, una muestra puede requerir mucho tiem-
po para coagular. Esto es cierto en especial para la sangre
del pavo, puede acelerarse la coagulación agregando una
gota de extracto de tejido, que se obfiene al sacrificar a
una cantidad de embriones de pollo de lOa 12 días de edad,
pulverizándolos en un agitador Waring y congelándolos
para usos futuros. Después de q'le el coágulo se encuentra
firme, debe retornarse el frasco a la posición vertical para
permitir que se reúna el suero en el fondo. También existen
frascos de plástico para recolectar sangre. El coágulo no se
28 . Enfermedades de las aves
Figura 1-9. Obtención de una muestra de sangre de la ven"
del ala de un ave.
adhiere al frasco y no es necesarianinguna posición especial
durante la coagulación. A menudo, el suero proveniente de
gallinas grasosas aparecerá lechoso debido a los lípidos. Al
colocar los frascos en una incubadora se acelerará la siné-
resis. Nunca debe refrigerarse de inmediato una muestra
fresca de sangre, ya que esto retardará el proceso de coagu-
lación. Si se necesitan pruebas de aglutinación no debe
enfriarse el suero, ya que a menudo ocasiona reacciones
falsas-positivas.
En caso de requerirse una muestra de sangre sin coa-
gular deberá colocarse en una solución de citrato de sodio
en una proporción de 1.5 mL de solución a 2% por 10 mL
de sangre fresca o depositarse en un frasco conteniendo
polvo de citrato de sodio en proporción de 3 mg/l mL de
sangre entera y entonces agitar con rapidez la mezcla. Una
manera de preparar los tubos para colectar sangre estéril con
citrato, es agregar antes de tiempo la cantidad adecuada de
solución de citrato de sodio a 2% a los tubos y entonces
esterilizar la solución y evaporar la humedad en un horno.
Además, pueden obtenerse de manera comercial los
frascos colectores de sangre que contienen el anticoagulante
heparina en compañías que proporcionan equipo de labora-
torio. Para ciertos tipos de pruebas serológicas se puede
absorber sangre fresca en las puntas de tiras de papel filtro
(Capítulo J)
secándolas y enviándolas al laboratorio de diagnóstico,
donde se pueden recuperar los anticuerpospara prueba, colo-
cando las piezas de papel en solución salina (figura 1-10).
Si se sospecha de parásitos sanguíneos o discrasia
sanguínea, deben obtenerse frotis de sangre entera en por-
taobjetos limpios y calentados previamente para obtener un
rápido secado.Paratécnicas de tinción, véaseCampbell (12).
En pollitos muy pequeños, puede obtenerse una gota
de sangre para un montaje o frotis húmedo al puncionar la
vena del lado posteromedial de la pierna o puncionando o
cortando la cresta.
Sacrificio de aves para necropsia
Dislocación cervical
Pueden utilizarse varios métodos para sacrificar aves y cada
uno de ellos tiene ciertas ventajas. El objetivo es sacrificar
al instante el ave para que no sufra en el proceso. La rapidez
con que se sacrifique a un ave pequeña se muestra en la
figura 1-11. La dislocación cervical, como se describe, está
considerada como un método humanitario de eutanasia en
aves por la American Veterinary Medical Association
(AVMA) (5).
Se pueden utilizar las pinzas Burdizzo (emasculador)
para castración en bovinos con el fin de sacrificar pollos
grandes y pavos. Para una persona, resulta ardua esta ope-
ración y sostener al mismo tiempo al ave, pero es muy
sencillo con la ayuda de algún asistente. Esta técnica tam-
bién evita la regurgitación agónica y la aspiración de! con-
tenido del buche hacia las vías respiratorias, si las pinzas se
dejan prensando hasta que cesen los espasmos musculares
reflejos. El cuello de un ave joven también puede romperse
con facilidad presionándolo con firmeza contra el borde
agudo de una mesa, o por pinchamiento entre el pulgar y el
dedo índice, o utilizando los ángulos no cortantes de unas
tijeras quirúrgicas como un pequeño emasculador (pin-
zas Burdizzo).
Electrocución
Asimismo es satisfactorio este método. Se fijan pinzas a la
cloaca y al pico (esto asegurará contactos húmedos) al
extremo de cables eléctricos. Entonces, se conectan dichos
cables de manera directa a un contacto estándar de corriente
Figura 1-10. Sangre absorbida en tiras de papel filtro Para
pruebas de anticuerpos se recupera el suero al emplear
una pieza de papel embebido con sangre en solución salina
(Beard).

Figura 1-11. Para hacer la eutanasia de un pollo o de un pavo pequeño, se sostiene al ave según se ilustra. Las patas se
mantienen en una posición fija con una mano. El pulgar y el dedo índice de la otra mano, rodean la base del cráneo, y los
dedos medio y anular sostienen el pico. La dislocación cervical se acompaña de una rápida extensión del brazo sosteniendo
la cabeza con una flexión dorsal simultánea de ésta (recuadro).
de 110 voltios. Se coloca un switch para alimentar la co-
rriente eléctrica a través de los cables. Con este sistema se
agita el ave en pocas ocasiones y asi no se dispersa polvo o
regurgita el contenido del buche. También hay un riesgo
menor de hemorragias agónicas o pérdida de sangre cuando
se deseanmuestras de tejido. Deben reconocerse los riesgos
obvios para el personal y de cortocircuitos en los extre-
mos de las mesas de metal.
Otros
Las aves seleccionadas para diagnóstico pueden sacrificarse
ademásmediante inyección intravenosa con soluciones para
eutanasia. Otro método que podría ser satisfactorio es la as-
fixia; se coloca el ave en una cámara llena de bióxido de
carbono (CO2). Puede limitar el uso de esta técnica la dis-
ponibilidad local de CO2.
En un informe de la AVMA (5), pueden encontrarse
otros métodos de eutanasia. El método seleccionado depen-
derá de la situación existente: especies,tamaño y cantidad de
aves a necropsiarse o sacrificarse, o tejidos, líquidos y
cultivos a tomar, etc.
Precauciones para la necropsia
Si existe alguna razón para sospechar que las aves a necrop-
siarse están infectadas con una enfermedad que pueda ser
contagiosa para los seres humanos (omitosis, erisipela, en-
Principios de prevención de enfermedades: .29
cet'alitis equina) son esenciales estrictas medidas sanitarias.
La mesa de necropsias y el ave deben encontrarse amplia-
mente humedecidas con algún desinfectante. Deben utili-
zarse buenos guantes de caucho y tener cuidado de que ni
el patólogo, ni los asistentespuncionen la piel de sus manos
o inhalen polvo o aerosoles provenientes de tejidos o heces
fecales. Es recomendable emplear una máscara respiratoria
para partlculas finas y evitar asl la inhalación de polvo
contaminado. A todo el personal de laboratorio que pueda
entrar en contacto con cadáveres, tejido o cultivos, de su
posible naturaleza infecciosa se le debe informar y tomar
precauciones.
Con algunas notables excepciones (véase Enfermeda-
des especificas), los patógenos infecciosos encontrados con
mayor frecuencia, no se consideran patógenos para los
humanos. No obstante, puede ser adecuado usar siempre
guantes de caucho mientras se practican necropsias. Véase
Galton y Arnstein (18), para una revisión de las enfermeda-
des avlcolas en salud pública. Examinar muestras en
charolas metálicas que sean apropiadas para un autoclave,
facilita la rápida esterilización de los cadáveres después de
la necropsia.
Los instrumentos adecuados para un trabajo rutinario
son sierras de necropsia para cortar huesos, tijeras, entero-
tomo para incidir el intestino, un cuchillo de necropsias para
cortar la piel y el músculo, y un bisturl para el examen fino
de los tejidos. Éstos deberán complementarse con pinzas,

jeringasestériles,agujas,frascosy cajasde Petriparareco-
lectar muestrasde sangre y tejido según lo requiera la
situación.
Técnicas de necropsia
Órganos internos
Se coloca al ave sobre su espalda y se gira cada pierna
alejándola del cuerpo, mientras se incide la piel entre la
pierna y el abdomen. Entonces se fija con firmeza cada pier-
na en el área del fémur y se inclina hacia adelante y atrás y
afuera, hasta que se libera del acetábulo la cabeza del fémur,
de tal manera que la pierna descanse plana sobre la mesa
(figura 1-12A).
La piel se corta entre las dos incisiones previas en un
punto medio entre la quilla y la cloaca. El borde cortado se
refleja con fuerza hacia atrás, cortándose donde sea necesa-
rio hasta que se expone la parte ventral entera del cuerpo
incluyendo el cuello (figura 1-12B). En esta etapa pueden
detectarse,si existen, hemorragias musculares.
Ahora se puede utilizar cualquiera de los dos procedi-
mientos para exponer las vísceras. Se emplea el cuchillo
para aves, con el fin de cortar a través de la pared abdominal
de manera transversal y en un punto medio entre la quilla y
la cloaca, y entonces a través de los músculos torácicos a
cada lado (figura 1-12C). Se corta la cajatorácica con tijeras
para hueso y luego, se cortan el coracoides y la clavícula a
ambos lados (figura 1-12D). Con cierto cuidado, esto puede
hacerse sin lesionar los grandes vasos sanguíneos. De la
misma manera puede usarseeste procedimiento a la inversa,
cortando por la clavícula y el coracoides y a través de la caja
torácica y pared abdominal, a cada lado. Pueden retirar-
se del cuerpo el esternón y estructuras relacionadas, y colo-
carse a un lado. Ahora, los órganos se encuentran por
completo a la vista y pueden retirarse conforme se examinan
(figura.~ 1-12 E, F).
Puede tomarse una muestra de sangre de manera rápi-
da, mediante punción cardiaca antes de que haya coagula-
ción, si no se ha tomado esta muestra antes y el ave se
sacrificó justo antes de la necropsia. Pueden incidirse las
venas principales que se dirigen hacia la pierna y permitir
que se acumule la sangre en la región, para recolectarla
después.
Procedimientos de laboratorio
Frotis
Si los procedimientos anteriores se han efectuado de manera
aséptica, no estarán contaminados los órganos internos.
Ahora pueden obtenerse frotis con portaobjetos estériles si
los exudados sugieren esta necesidad.
Cultivos para bacterias
Si las lesiones macroscópicas indican que se requieren
cultivos para bacterias pueden obtenersede áreasno expues-
tas de las visceras sin quemar la superficie. Si ha ocurrido
contaminación, deberá esterilizarse la superficie de los ór-
ganos con una espátula caliente u otro instrumento para este
propósito antesde insertar un asaestéril para cultivos. Deben
tomarse precaucionespara no quemar o sobrecalentarde ma-
nera excesiva el tejido. A menudo es deseable transferir
Principios de prevención de enfermedades: 31
grandes muestras de tejidos de manera aséptica hacia una
caja estéril de Petri y llevar los al laboratorio de microbiolo-
gía para un cultivo inicial en ambientes más limpios.
Muestras de bilis
En casode sospecharse
una infección con Campylobacter
puedetomarseuna muestrade bilis en estemomentopara
un examenhúmedoo cultivo bacteriano.
Aislamiento de virus respiratorios
Si se sospecha de alguna enfermedad respiratoria y es
deseable un cultivo de virus, deben obtenerse de manera
aséptica cortes de la parte inferior de la tráquea, bronquios
y porciones superiores de los pulmones con pinzas y tijeras
estériles y transferirlos hacia un mortero y triturador es-
tériles para una trituración posterior. Pueden agregarse a la
muestra otros tejidos (tejido de sacos aéreos) o transferirse
a otros depósitosestériles paraestudiarlospor separado.A hora
puede incidirse la tráquea; si existe exudado puede agre-
garsea lo ya colectado o guardarseen frascos separados.
La trituración de tales muestras se facilita agregando
una parte de arena estéril o, de preferencia, Alundum (malla
núm. 60) al contenido del mortero. Setransfieren los tejidos
triturados a tubos cubiertos para centrífuga y se hacen girar
a bajas velocidades con el fin de preparar un líquido sobre-
nadante libre de partículas para inoculaciones en embriones,
medios nutritivos, cultivos celulares o aves experimentales.
Para el aislamiento inicial de virus pueden seguirse
procedimientos similares a partir de varios órganos paren-
quimatosos.
Cultivos para Salmonella
En el resto de los órganos viscerales (microabscesos, deco-
loraciones, inflamaciones, friabilidad) deben buscarse anor-
malidades; en caso de que sí existan, debe transferirse un
inóculo de los tejidos afectados, antes de que se abran las
vías intestinales. Una vez abiertas, existe con mucha certeza
contaminación general de los demás órganos con el conte-
nido intestinal. Si se sospechaque hay infección por Salmo-
nella se retiran cortes seleccionados del intestino con pinzas
y tijeras estériles y se colocan de manera directa en un
mortero triturador o en una ca.ja de Petri estériles para
cultivos posteriores. Para exámenes de rutina, puede utili-
zarse un corte sencillo que comprenda el íleon inferior,
partes proximales del ciego y de las tonsilas cecales y una
porción proximal del intestino grueso. Todo esto se desme-
nuza y tritura de manera séptica para producir un inóculo.
Pueden agregarse áreasadicionales de vías intestinales o te-
jidos de otros órganos viscerales a lo ya recolectado o
cultivarse por separado. De manera alterna, se pueden usar
hisopos estériles para obtener muestras de la superficie del
intestinoparacultivos de Salmonella.Paradetallesacercade las
técnicas de cultivo, véase capítulo 3 y el Isolation and
Identification <?fAvian Pathogens (38).
Diversos
Después que se han efectuado los cultivos necesarios pue-
de examinarse el intestino en busca de inflamación, exuda-
dos, parásitos, cuerpos extraños, disfunciones, tumores y
abscesos.Se puede proceder a examinar los diversos nervios,
estructuras óseas, trastornos de la médula y articulaciones.
32 . Enfermedades de las aves (Capítulo 1)

Figura 1-13. Con un poco de práctica, se puede retirar el cerebro con un mínimo de traumatismo. A. Incidir el hueso a todo
lo largo de la periferia de la cavidad craneal con unas tijeras para hueso de hoja gruesa. B. Retirar la porción liberada del
cráneo. C. Incidir longitudinalmente el cerebro con un bisturí filoso y estéril, y retirar la mitad del cerebro para técnicas de
cultivo estériles D. Retirar la segunda mitad del cerebro dejándola caer en formalina a 10% para técnicas histológicas.

Se revisa el nervio ciático, al separar la musculatura en la
parte media de la pierna. Dentro de la cavidad corporal se
encuentra oculto el plexo ciático por tejido renal. Estos
nervios pueden exponerse de manera más clara, al separar
el tejido con la punta roma de un bisturí. En cada lado, se
localizan con facilidad los nervios de los plexos braquiales,
cercanos a la entrada torácica y debe buscarse algún
aumento de volumen. Los nervios vagos deben examinarse
en su totalidad, pues de otro modo pueden pasarse por alto
pequeños aumentos de volumen.
La facilidad o dificultad con que puedan cortarse los
huesos con las tijeras adecuadas, es una indicación de su
estado. Las uniones costocondrales deben palparse y exa-
minarse por crecimientos y cortarse los huesos largos de
manera longitudinal a través de las epífisis para inspeccio-
nar calcificaciones anormales. Debe probarse la rigidez de
los tibiotarsos o metatarsos mediante doblamiento y rompi-
miento para verificar deficiencias nutricionales. Un hueso
sano hará un "snap" audible cuando se rompa. Los huesos
de aquellas aves con deficiencia de vitamina D o minerales
pueden encontrarse tan deficientes que pueden doblarse en
cualquier ángulo, sin que se rompan.
Los exudados articulares, si los hay, pueden remover-
se, después de que se retiren primero las plumas y se levante
la piel suprayacente con un hierro caliente. Después de esto,
puedeincidirse la piel con un bisturí estéril y retirarseel
exudado con un hisopo o asa estériles de inoculación.
Los exudadosde los senosparanasales puedenretirarsey
examinarsede unamanerasimilar.
Exposición y remoción del cerebro
No resulta sencilla la remoción de un cerebro intacto, ya que
en algunos lugares las capas meníngeas se fijan con firmeza
a las estructuras óseas. Puede efectuarse la siguiente técnica
de manera rápida y satisfactoria para el examen y remo-
ción del cerebro en gran parte de los casos.
Retirar la cabeza a nivel de la unión atlanto-occipital y
separar la mandíbula. Cauterizar la superficie seccionada
y cortar el tejido liberado en exceso. Restirese la piel ha-
cia adelante sobre el cráneo y maxilar superior, y sostener-
la firmemente en esta posición con una mano. Para los
siguientes pasos deben utilizarse instrumentos estériles, si
se desea que una porción del cerebro se emplee para inocu-
lación en animales, aislamiento de virus, cultivos de hongos
o bacterias.
Con las puntas esterilizadas de unas tijeras para hueso
de hoja gruesa o con tijeras quirúrgicas grandes, hacer un
agujero a través del hueso hacia la cavidad craneal en ambos
lados de la cabeza, comenzando en el agujero occipital y
avanzando hacia adelante de manera lateral hacia el punto

medio a nivel del ángulo anterior de la cavidad craneal
(figura 1-13A). Levántese la parte cortada del hueso y
expóngase el cerebro entero (figura 1-138).
Si se requiere una porción para cultivo o inoculación
animal (por ejemplo, virus sospechosos de encefalomie-
litis aviar) y otra para estudios histopatológicos (por
ejemplo, deficiencia de vitamina E), cortar medialmente el
cerebro desde la parte anterior hasta la posterior a lo largo
de la linea media con una hoja de bisturí estéril. Mediante
tijeras curvas estériles cortar entonces con cuidado los ner-
vios y adherencias a partir de una de las mitades del cerebro,
mientras que la cabeza se coloca hacia abajo, de tal modo
que la porción liberada caiga hacia un frasco con formol
estéril conforme se libera (figura 1-13C). Ahora, puede
retirarse de manera aséptica la segunda parte con tijeras
curvas estériles (pero sin preocuparse por preservar estruc-
turas de tejido) y dejarlacaer a una caja de Petri o un mortero
y triturador estériles. Tener cuidado de no contaminar el
tejido cerebral a utilizar para aislamiento viral, con ins-
trumentos que hayan entrado en contacto con formol. Las
dos partes separadas también pueden retirarse en orden
inverso (figura 1-130). En caso de requerirse todo el cere-
bro para cualquiera de los dos propósitos, procédase con las
precauciones debidas para cada uno de los métodos. Si el
destino del cerebro sólo es para cortes puede fijarse in situ
y retirarse entonces. Para permitir una buena penetración de
los fijadores deben incidirse de manera longitudinal grandes
porciones de cerebro.
Tejidos para estudios histopatológicos
A menudo se requiere de cortes tisulares teñidos. No es
mejor la calidad de la laminilla, que la calidad de la muestra
y la atención proporcionada para preservarla. Con el fin de
una buena preservación deben guardarse de inmediato las
piezas de tejidos despuésde la muerte, en especial los tejidos
cerebrales y renales, los cuales se deterioran con rapidez.
Las muestras deben ser pequeñas para permitir la rápida
penetración de los fijadores, incidirse con delicadeza con un
bisturí afilado o una hoja de rasurar para conservar la
estructura tisular y preservarlos en 10 veces su volumen
de 10% de formalina u otro fijador. Los huesos deben
aserrarse con una sierra para huesos, a menos que sean
suficientemente delgados o suaves como para cortarlos
mediante tijeras o bisturí. Deben enviarse de inmediato al
laboratorio de procesamiento, después de un etiquetado y
fechado adecuados.
Por lo general, el tejido pulmonar flota en la superficie
de la solución fijadora debido al aire atrapado. Puede con-
seguirse una fijación satisfactoria colocando algodón ab-
sorbente sobre el tejido, lo cual lo conserva sumergido. Con
el fin de extraer el aire de los espacios aéreos en tejidos
pulmonares al crear un vacío sobre el fijador, se puede re-
currir a métodos, pero son menos satisfactorios y pueden
resultar en partículas.
Después de la fijación, debe descalcificarse el tejido
óseo por inmersión en una solución descalcificadora pre-
parada con partes iguales de ácido clorhídrico acuoso a
8% y ácido fórmico acuoso a 8% (37). La descalcifica-
ción por lo general tarda de 2 a 3 días, la prolongación
del proceso depende del tamaño y la densidad de la
muestra de hueso.
Principios de prevención de enfermedades: 33
Si se va a salvar el tejido ocular para cortes, se debe
disecar todo el ojo y retirar los músculos oculares del globo
para permitir la rápida penetración del fijador.
Cualquier tejido que se deje por demasiado tiempo en
formol se endurece en exceso. Si llegara a retardarse el
procesamiento, deben transferirse los tejidos en alcohol a
70%, despuésde 48 horas en el fijador. Para procedimientos
detallados deben consultarse libros de texto acerca de téc-
nicas histológicas (36, 37, 46).
Indicaciones para examen progresivo
Durante el proceso de la necropsia tal vez resulten útiles
para el principiante los siguientes procedimientos con el
propósito de verificar algunas enfermedades comunes. No
tienen como objetivo constituirse como métodos de diag-
nóstico definitivos. Para llegar a un diagnóstico, el lector
debe referirse a los signos y lesjones característicos, proce-
dimíentos diagnósticos y propiedades de los patógenos in-
fecciosos que se discuten en las enfermedades específicas
de los siguientes capítulos y también al manual Isolation
and Identification of Avian Pathogens (38).
Coccidias
Antes de incidir el intestino, hay que observar la subserosa.
A partir de varios segmentos del intestino y contenido cecal,
efectuar frotis húmedos de raspados mucosos y examinarlos
de manera directa bajo el microscopio en busca de oocistos
y merozoitos suspendidos y etapasque se desarrollan en las
células epiteliales (etapas tisulares).
Otros protozoarios
Llevar a cabo frotis húmedos de las áreas afectadas agre-
gando un poco de solución salina fisiológica caliente, si es
necesario proporcionar líquidos, y examinar ba.joel micros-
copio en busca de hexamita, histomonas y tricomonas.
Larvas de capilariay áscaris
Reunir exudados mucosos y raspados profundos de mucosa
y presionarlos en una capa delgada entre dos piezas gruesas
de vidrio. Examinar antes bajo una luz potente o aumento de
poco poder por la presencia de parásitos. Si se utiliza el
aumento, buscar huevos con doble polo y en forma de limón,
en las capilarias hembras.
Hongos
Efectuar frotis húmedos de raspadosde las áreasafectadasy
agregar hidróxido de sodio o de potasio a 20 %. Digerir con
un calentamiento frecuente durante 15 min o más y exami-
nar bajo aumento de gran poder en busca de hifas de hongos.
Campilobacter
Examinar los montajes húmedos y frescos de bilis en campo
oscuro o en fase de iluminación. Sólo pueden tener impor-
tancia los hallazgos positivos.
Bacteriemia y parásitos sanguíneos
Obtener montajes frescos, de preferencia sangre con citrato
y examinar bajo iluminación de campo iluminado y campo
oscuro para microorganismos viables. Hacer frotis con san-
gre fresca y secar al aire para tinción con Giemsa, Gram,
Wright u otro método.
34 . Enfermedades de las aves
Exudados
En caso de sospechar coriza, conseguir frotis delgados de
exudado nasal claro o sinusal para tinción con Giemsa, Grarn,
azul de metileno u otro método. Inocular en un medio apropiado
o en pollos susceptiblespara aislamiento del microorganismo.
Abscesos
Seleccionar el medio de cultivo apropiado para el creci-
miento de una variedad de microorganismos infecciosos
sospechosos de originar el absceso. Cauterizar e incidir la
superficie del absceso e inocular el medio de cultivo con el
material extraído, empleando un hisopo o un asa de inocu-
lación estéril. Obtener frotis a partir de los abscesos en
portaobjetos de vidrio limpios, diluyendo con una gota de
agua si el material es demasiado espeso. Los portaobjetos
se secan al aire o a la flama y se hace una tinción de Gram,
acidorresistentes o cualquier otra tinción.
Inoculación de embrionespara aislamientode virus
Para el aislamiento viral de rutina se pueden inocular sus-
pensiones centrifugadas o filtradas de los tejidos sospecho-
sos (tráquea, bronquios, pulmón, hígado, bazo, riñón,
cerebro, médula ósea) o líquidos corporales, exudados en
la cavidad corioalantoidea, saco vitelino, y en la membrana
corioalantoidea (MCA) de embriones en varias etapas de
incubación. Para las técnicas de cultivo viral, véanse enfer-
medades específicas. También véase A Laboratory Manual
lor the lsolation and ldentification 01Avian Pathogens (38),
con el fin de elegir la edad adecuada del embrión y vía de
inoculación para diferentes patógenos infecciosos, así como
para procedimientos detallados de inoculación. Para el cul-
tivo, deben usarseembriones provenientes de hembras libres
de patógenos específicos y así asegurarse de que cualquier
patógeno que se recupere a partir del inóculo, no sea de las
hembras que producen los huevos. De igual importancia
resulta la seguridad de que los cultivos negativos se deben
a la ausencia de patógenos infecciosos en el inóculo, en vez
de una interferencia de anticuerpos pasivos en el huevo. Ya
qué el propósito del aislamiento viral es determinar cuál
pueda estar presente, es deseable inocular embriones de
varias edades,por diversas vías. Tal vez sean necesarios va-
rios pasa.jesciegos antes de que se considere razonablemente
nr¡gativo el cultivo. Se ha descrito (21) una técnica sim-
ple que no requiere desprender la MCA.
La MCA puede desprenderse del cascarón para facili-
tar la inoculación. Primero, hacer un pequeño agujero en el
cascarón por encima de la cámara de aire y después hacer
un segundo agujero de manera lenta a través del cascarón
en un punto lateral por encima del embrión. Al aplicar
una succión ligera hacia la cámara de aire a través de un tubo
de caucho, ocasiona que se desprendala MCA a partir de la
membrana interna del cascarón y que caiga en el segundo
agujero. Debe utilizarse una luz brillante mientras se aplica
la succión para determinar cuándo se desprende la MCA.
Para inoculación en el saco vitelino, puede dirigirse la
aguja a través de la cámara de aire y de manera directa ha-
cia el centro del huevo. Puede extraerse parte de la yema
hacia la jeringa para verificar la posición de la aguja.
Se practica un agujero sobre el extremo de la cámara
de aire en un punto antes marcado con la ayuda de un
ovoscopio para la inoculación en la cavidad corioalantoidea.
(Capítulo 1)
Dicha cavidad yace adyacente al cascarón y puede penetrar-
se fácilmente a partir de ese punto. Deben sellarse todos los
agujeros con un material estéril apropiado antes de reincu-
bar.
Cada vez son más frecuentes los procedimientos de
cultivo celular en losiaboratorios de diagnóstico.
Los técnicos con esta capacidad, pueden inocular de
manera directa los cultivos celulares con extractos de tejido
o líquidos corporales o pueden usar embriones para un
muestreo primario y transferir líquidos o extractos embrio-
narios a cultivos embrionarios y celulares para estudios e
identificación adicionales.
Desecho de las muestras
Si se sospecha de alguna enfermedad infecciosa para
humanos, el cadáver debe someterse a la autoclave, in cine-
rarse o de otra manera evitar que provoque infecciones al
personal del laboratorio o de otra área. Deben seguirse
precauciones similares durante el desecho de los cadáveres
infectados con cierto patógeno aviar virulento que repre-
sente un riesgo de salud para la industria. Deben limpiarse,
lavarse y desinfectarse el área de necropsia, los instrumen-
tos y guantes.
Informe
Los propietarios de las parvadas no están interesados en los
datos técnicos. Quieren saber cuál es el problema y qué
deben hacer para corregirlo o evitar las recurrencias. En
ocasiones son necesarios los datos técnicos para hacer claro
el diagnóstico, pero un informe debe estar en términos y
lenguaje que puedan entenderse. Debe utilizarse un mínimo
de palabras técnicas, científicas y médicas. Cuando se consi-
dere que los términos médicos se pueden prestar a confusión
siempre deben explicarse en términos comunes.
El informe debe incluir los hallazgos de necropsia,
resultados de los estudios del laboratorio (histopatológi-
cos, serológicos, cultivos), diagnóstico (tentativo o final),
conclusionesy recomendaciones.El propietario estábuscando
asesoríaprofesional. El médico veterinario debe proporcio-
narle las mejores conclusiones y recomendaciones con base
en los datos disponibles. Es altamente recomendable un
informe verbal o telefónico al propietario, gerente o traba-
jadores de la parvada tan pronto como se termine la necrop-
sia y las pruebas iniciales. Puede ofrecerse un diagnóstico
tentativo que pueda requerir de una confirmación posterior.
Perfil de la parvada
Los problemas por enfermedades actuales a menudo repre-
sentan la suma de varios trastornos subclínicos que suceden
en diferentes momentos a lo largo de la vida de la parvada.
Adquirir una comprensión lo más completa posible de estos
datos serológicos concernientes a diversos patógenos re-
quiere de una organización disciplinada y cuidadosa. A
menudo, la presentación gráfica y sistemática se denomina
"perfil de la parvada". El establecer tales perfiles se facilita
mediante la tecnología ELISA, debido a que se usa un
sistema único de pruebas básicas para vigilar un amplio
rango de enfermedades (44).
Snyder y colaboradores (45) demostraron el valor de
correlacionar los datos del perfil de ELISA con el rendi-
miento de la parvada. Mallinson y colaboradores (28) des-

cribieron la evolución y las ventajas adicionales de la re-
presentación gráfica del perfil de la parvada basada en
ELISA, combinada con los datos macro y microscópicos
anatomopatológicos. El método tiene una amplia aplicabi-
lidad en investigaciones epizootiológicas, investigaciones de
campo y control de la calidad. Pueden establecerse los
perfiles de base, tanto como objetivos para la vacunación,
así como una base a partir de la cual puedan demostrarse
desviaciones de lo normal cuando se encuentraalgún proble-
ma de campo de manera subsecuente. En la actualidad se
dispone comercialmente de varios equipos para perfiles de
parvada. Su valor aumenta cuando se combinan buenos
datos y una representación gráfica de los mismos (figura
1-14), con la habilidad y experiencia del médico veterinario
para asimilar información médica y establecer un diagnós-
tico admisible.
DESINFECTANTES
Desinfectar consiste en eliminar microorganismos o sustan-
cias patógenas o convertirlos en inertes: un desinfectante es
un agente o sustancia que desinfecta principalmente al
destruir o inactivar a patógenosinfecciosos (microorganismos
patógenos). Desinfección es el acto o proceso de destruir
microorganismos patógenos. Sanitizar es reducir las pobla-
ciones microbianas y evitar que se multipliquen.
Propiedades
Entre las propiedades de un desinfectante ideal se encuen-
tran bajo costo por unidad de valor desinfectante, solubili-
dad en agua dura, relativa seguridad para humanos y
animales, accesibilidad, que no destruya utensilios, estabi-
lidad cuando se exponga al aire, ausencia de olores objeta-
bles, sin toxicidad residual, efectividad para una gran
variedad de patógenos infecciosos y que no tenga acumula-
ción dañina en ninguna parte, sea carne o huevos. Para que
cualquier desinfectante sea eficaz en cantidades económi.
cas, debe aplicarse en superficies que primero se hayan
limpiado de alimento, desechos y material orgánico por
medio de un cepillado, tallado, desempolvado y lavado a
fondo con soluciones detergentes o jabón. Muchos desin-
fectantes sólo son altamente eficaces cuando se han cubierto
primero estos prerrequisitos básicos.
Tipos
Muchos desinfectantes de composición similar se venden
bajo diferentes nombres comerciales. Hay que comparar
los tipos y valores del desinfectante con un producto bien
conocido antes de comprar alguno con nombre que no re-
sulte familiar. Deben seguirse muy de cerca las indicaciones
que proporcionan los fabricantes para las diluciones. Deben
consultarse (lO, 40) amplios comentarios de desinfectantes
en métodos de esterilización. Asimismo, consultarse refe-
rencias adicionales acerca de los desinfectantes y de sus
aplicaciones (20, 35) en obras acerca de farmacologia y
terapéutica.
Principios de prevención de enfermedades: . 35
Se ha detenninado la actividad viricida de varios desin-
fectantes comerciales contra la enfennedad de Newcastle
vicerotrópica velogénica(51). Una lista de 48 desinfectantes
comercialescomprobadospara usarsecontra la influenza aviar
.laproporciona el USDA, APHIS, US Emergency Programs,
4700 River Road, Riverdale, MD 20737-1231. Tallista
proporciona nombres comerciales, fonnulaciones básicas y
diluciones junto con nombres, direcciones y teléfonos de los
distribuidores.
Fenal (ácido carbólico)
Ésta es una sustancia quimica que se obtiene del alquitrán
de hulla. En su forma pura se encuentran agujas incoloras
que tienen un característico y familiar olor (jabón lisol). Por
lo general, se vende en soluciones acuosas y es demasiado
caro para el uso general en las casetas avicolas. Es, sin
embargo, el quimico utilizado como base para determinar
los coeficientes de fenol de varios desinfectantes (capacidad
relativa para matar microorganismos especificos probados,
cuando se comparan con aquellos del fenol). O'Connor y
Rubino (33) presentan amplia información acerca de los
compuestos fenólicos. Se han desarrollado y puesto en el
mercado desinfectantes comerciales que contienen com-
puestos fenólicos a precios razonables, lo cual permite un
empleo más amplio en las operaciones avicolas. Algunos
aún tienen actividad residual persistente después de que se
han secado, proporcionando la ventaja de una supresión
continua de bacterias y virus en las superficies asperjadas.
Creso/es
Los extractos del cresol a partir de productos de alquitrán
de hulla son compuestos relacionados químicamente con el
fenol y tienen propiedadesbactericidassimilares. Son líquidos
amarillos o pardos, espesos, mezclables con el agua, pero
sólo ligeramente solubles. Forman la base para una gran
cantidad de marcas comerciales hechas a partir de combinar
el cresol con detergentes.
Bisfenoles
Son compuestos que comprenden dos moléculas modifica-
das de fenol y unidas por varias uniones químicas. Se han
combinado halógenos, en especial el cloruro, con bisfenoles
para aumentar su efectividad; algunos de los clorofeno-
les tienen alta eficacia antimicótica. A menudo, se combinan
bisfenoles en desinfectantescon otros compuestos fenólicos.
Se dispone (33) de información adicional acerca de estos
compuestos.
Aceite de pino
Ha probado de manera satisfactoria que es un desinfectante
y tiene la ventaja de que es menos agresivo para la piel que
los compuestos cresólicos. También es menos objetable el
olor, y de hecho es más agradable, lo cual aumenta lo
deseable de su uso en oficinas y áreas de lavado. Dado que
es insoluble en agua se emplea en forma de emulsión con
detergentes u otro agente emulsificante.
Hipocloritos y cal clarinada
El cloro es la basede los desinfectantesconocidoscomo
hipocloritos los cuales contienen casi 70% del mismo.
Los hipocloritos (16) se encuentran disponibles como
36 . Enfermedades de las aves (Capítulo 1)

Parvada:X Agente: IBF

Día 1 Día 60

Día 14 Día 160

12

o 1 234 5 6 7 8 91011121314

Día 28 Día 300

12

o 1 234 5 6 7 8 91011121314

Figura 1-14. Distribución gráfica temporal de las concentraciones de titulos de los grupos obtenidos por análisis de
inmunoabsorbencia enzimática (ELlSA) de la infección de la bolsa de Fabricio (IBF) en los días 1, 14,28,60, 160 Y 300 de edad
en una parvada de reproductoras de aves de engorda vacunadas contra IBF. Los números en el eje X representan los títulos
de los grupos obtenidos por ELlSA. Los títulos O son del grupo O, 1-350 del grupo 1, 351 a 1 500 del grupo 2, 1 501 a 2 500
del grupo 32501 a 3550 del grupo 4, etc., los títulos> 12500 comprenden al grupo 14. Los números por arriba de cada
barra representan la cantidad de las muestras que reaccionan en cada concentración en el día indicado de edad.

polvos que contienen hipoclorito de calcio e hipoclorito de
sodio (NaOCI), combinados con fosfato trisódico hidratado
y como líquidos que contienen NaOCI. Uno de los desin-
fectantes que se reconocieron de manera más temprana, es
la cal clorinada (polvo para blanquear) preparada, saturan-
do cal con gas clorinado. Ya no se prefiere tanto como antes
debido a los fácilmente accesibles hipocloritos.
De manera básica, los productos que contienen NaOCI
son líquidos en concentraciones que varían de l a 15%.
Estas últimas se utilizan para preparar soluciones a 5% con
agua para blanqucadores o agentes de saneamiento. La
potencia germicida de los hipocloritos depende de la con-
centración del cloro contenido y del pH (acidez) de la solu-
ción, o de la cantidad de ácido hipocloroso formado, el cual
a su vez depende de ambos factores. Es aún mayor la
influencia del pH (en especial en soluciones diluidas), que
el porcentaje disponible de cloro. Al aumentar el pH, dis-
minuye la actividad biocida del cloro y con menor pH se
incrementa la actividad. La actividad germicida se acelera
al elevar la temperatura.

Son muy eficaces los hipocloritos si se emplean de
acuerdo con las indicaciones. En la industria avícola su
principal uso se encuentra indicado para el lavado y saniti-
zación de huevos y para desinfectar las áreas limitadas tales
como incubadoras, charolas de incubadora y nacedora, y
otras áreas alrededor de la incubadora, áreas de huevo
quebrado, pequeñas criadoras y contenedores de agua y
alimento. También pueden emplearse en superficies de ce-
mento. Antes, deben limpiarse ampliamente todas las super-
ficies a desinfectar, con soluciones de hipocloritos para
asegurar una mayor eficiencia. Cuando no se usan los
implementos avícolas deben conservarseen lugaresoscurosy
fríos, y los contenedores deben sellarse con firmeza. Tienen
que prepararse a diario soluciones frescas y probarse de
manera periódica, y asegurarse que se conservan las con-
centraciones adecuadas de cloruro. Para tal prueba pue-
de ser útil un simple equipo para prueba de piscinas. Se ha
encontrado que los hipocloritos adquiridos o guardados
hace poco tiempo tienen amplios valores de concentración.
Deben manejarse con cuidado todos los productos que
contengan cloro, debido a que el cloro libre es destructor
de metales, piel y telas.
Combinaciones de yodo orgánico
Por mucho tiempo se ha reconocido al yodo como un
desinfectante eficaz. Se han superado muchas de las desven-
tajas de los productosiniciales, al combinarel yodo con
complejos orgánicos denominados en ocasiones yodo do-
mado. El término yodóforo se refiere a una combinación de
yodo con algún agentesolubilizanteque libera de manera
lenta al yodo cuando se diluye con agua. El término se
refiere con mayor frecuencia a fórmulas consistentes de
yodo en complejo con ciertos tipos de surfactantesque
poseen propiedades detergentes. Se piensa que estos com-
plejos aumentanla actividad bactericida del yodo y lo
conviertenen atóxico, no irritante y que no mancha,si se
utiliza según las instrucciones.Asimismo, el detergente
logra que los productos sean hidrosolubles y estables bajo
las condiciones normales de almacenaje. No existe mal olor
y las propiedades del detergente le confieren actividad para
la limpieza. Para mayor información acerca de productos
yodados, véase Gottardi (22).
Seha desarrolladoy puesto en el mercado un grupode
yodóforos comerciales con una amplia variedad de usos
desinfectantes. Algunos de estos productos tienen integrado
un indicador de actividad germicida; conforme se utiliza la
solución palidece el color ámbar normal. Cuando la solu-
ción es incolora, ya no es eficaz. Pueden mezclarse los
productoscon aguafria o dura.En la industria,los produc-
tos de yodo orgánico tienen una amplia variedad de usos.
Puedenaplicarsesin riesgosa casi todas las superficies y
son útiles para desinfectar incubadoras, criaderos, charolas
de incubadora, áreas de huevo roto, comederos y bebederos,
calzadoe instalacionesavícolas.Al igual que otros desin-
fectantesestoscompuestossonmásefectivosen las super-
ficies limpias.
Cal (óxido de calcio)
La acción de la cal depende de la liberación de calor y
oxígeno, cuando entra en contacto con el agua. En la granja
avícola su uso se limita a pequeñas áreas de patio que se
Principios de prevención de enfermedades. .37
encuentranhúmedasy que no pueden exponerseal sol,
desinfecciónde drenajes,materia fecal y blanqueadores.
Debido a que tiene una accióncáusticadebenconservarse
alejadasde las aveshastaque estépor completoseca.
Formaldehído
El formaldehído (CH20) es un gas. Se vende comercialmen-
te en una solución con agua a 40% (37% por peso) bajo el
nombre de formalina. También puede adquirirse en forma
de polvo, el cual se conoce como paraformaldehído (Para-
form, Triformal, Formaldegen). Cuando se calienta este
polvo libera CH20. Un mecanismo de calor adecuado con-
siste en un panel termostáticamentecontrolado con un control
de reloj que pueda manejarse desde el exterior de la cáma-
ra de fumigación. Deben observarse de manera cuidadosa
las indicacionesdel fabricante acercade la cantidad a usar para
cada tipo de equipo y los medios de liberar el gas.
A menudo se genera formaldehído al agregar formali-
na al permanganato de potasio (KMnO4), en una cazuela de
barro o contenedor de metal. No deben emplearse recipien-
tes de vidrio, debido al calor generado por la reacción
química. El depósito debe ser profundo y tener un volumen
varias veces mayor que el de los químicos combinados,
debido a que se produce un burbujeo considerable. La
proporción de formal in a en medidas líquidas es aproxi-
madamente el doble del volumen medido de KMnO41
(lg Mn 04/2mL de formalina). Si se utiliza demasiada
formalina, quedará el excedente en el recipiente. Si se usa
demasiadoKMnO4, el excedente permanece sin cambio y
se desperdicia. El permanganato de potasio es venenoso.
Deben conservarse ambos compuestos en recipientes a
prueba de accidentesen un lugar seguro y alejado del tráfico
de trabajo.
Una cabina adecuada de fumigación debe contar con
una fuente de calor, un ventilador para circular al aire
caliente y fumigante, una fuente de humidificación y un
método para generar el gas de tormaldehído. La caja debe
ser hermética al aire y tener un extractor de aire hacia el
exterior de la construcción. Es mucho más seguro colocar
las cáJl1arasde fumigación por la parte externa de cualquier
construcción y alejadas del tráfico humano.
Aunque es un poderoso desinfectante, CH20, tiene
varias desventajas, en especial su volatilidad, olor picante,
acción cáustica y su tendencia a endurecer la piel, propie-
dades que no lo hacen preferible para aplicarse. Es en
extremo irritante para la conjuntiva y las mucosas, y algunas
personasson muy sensibles a él. Por esto y otras propiedades
tóxicas deben tomarse precauciones para evitar que escape
hacia áreas donde la gente trabaja. Sus principales ventajas
son que puede utilizarse como gas o vapor para fumigar los
huevos incubables. En presencia de cierta materia orgánica
resulta un buen desinfectante y no dafia al equipo con el cual
entra en contacto. Ciertas regulaciones de la Occupational
Safety and Health Administration (OSHA), permiten 2 ppm
como la máxima concentración atmosférica en áreas de
trabajo. Debe disponerse de máscaras para gas adecuadas
cerca de las cajas de fumigación. Con hidróxido de amonio
puede neutralizarse el tormaldehído al utilizar una solución
de más o menos 30% y una cantidad que no exceda una
mitad de la cantidad de formalina utilizada en la fumigación.
El amonio puede liberarse por asperjado o aerosol en la
38 . Enfermedades de las aves
entrada de aire, cuando se evacúa la caja de fumigación,
después de que se han secado por completo las superficies.
El formaldehido es un gas ampliamente empleado en
las empresas avícolas, para fumigación de los huevos incu-
bables con el fin de destruir patógenos potencialmente
contaminantes del cascarón. Para información detallada
acerca de la fumigación y control de salmonelas véase el
capítulo 3. También se utiliza para limpiar la parte interna
de las incubadoras y criadoras, además de sus contenidos.
La fumigación de las incubadoras y los huevos es una
práctica establecida hace mucho tiempo en la industria y a
través de los afios ha variado muy poco. Se han dado varias
cantidades, humedad, temperatura y tiempo para la conve-
niente esterilización de los huevos incubables. Las reco-
mendaciones más comunes especifican lo siguiente: 60 g
KMnO4: 120 mL de formalina/2.8 m3 (100 pies3) por
espacio de cabina, 21.1 °C, 70% de humedad y 20 min de
fumigación. Mientras mayores sean la humedad y la tempe-
ratura, más efectiva será la fumigación. Cuando se finaliza
la fumigación se abren los conductos de vaciamiento y se
vacía por completo el gas, antes de que cualquier persona
abra la puerta de la cabina.
En las empresas actuales, con frecuencia sólo se ma-
nejan una vez los huevos incubables y se colocan de manera
directa en charolas de plástico, las cuales viajan en pilas a
través de las vías de fumigación, transportación, almacenaje
y finalmente hacia las incubadoras. Así, se fumigan en
grandes cajas, carritos, tarimas con huevos. Con el fin de
generar una concentración apropiada de CH20 que pene-
tre y desinfecte los cascarones de los huevos en los centros
de estas cajas, debe incrementarse la cantidad de los quimi-
cos (75 g KMnO4: 150 mL de fomalina/2.8 m3), aumentar
la humedad (hasta 90%), elevar la temperatura (hasta
32.2 °C), alargar el tiempo (hasta 30 minutos) y agitar el gas
de m~era vigorosa durante la fumigación, de tal modo que
penetreen todos los espaciosy sanitice con eficacia las super-
ficies de los huevos en el centro de tales cajones.Las charolas
de papel comprimido para huevo, tienden a retener CH20 y
continúan liberándolo durante el almacenamiento y proce-
sado. Por tanto, la fumigación con CH20 debe confinarse a
huevos en charolas de plástico o en recipientes de alambre.
En ocasiones se emplea la fumigación con CH20
para desinfectar la parte interna y contenidos (incluyendo
huevos con 18 días de incubación) de las máquinas de
incubadora. Esto no debe hacerse a menos de que se cuen-
te con la adecuada ventilación del gas hacia el exterior de la
construcción cuando se termine la fumigación, ya que estas
máquinas se encuentran en el interior de la construcción.
Después de fumigar los huevos incubables son nece-
sarias ciertas precauciones. Debe ser limpio el aire que entra
por la ventilación, pues de otra manera puede volverse a
contaminar la superficie húmeda del huevo. Debe calentarse
el aire externo durante las temporadas en extremo frias,
antes de que entre a la cámara de fumigación con el fin de
evitar el sobreenfriamiento de los huevos. Mientras
que la humedad resulta esencial para la actividad desinfec-
tante de CH20, no debe resultar visiblemente húmeda la
superficie de los huevos durante la fumigación y deben estar
secos cuando salen del fumigador.
No deben fumigarse las incubadoras debido al riesgo
de lesionar a los embriones (véasecapítulo 3). Tampoco debe
(Capítulo 1)
efectuarse a alta concentración después de que empiecen
los nacimientos, por el riesgo de lesionar a los pollitos o
pavitos. Puede generarse formaldehído en las incubadoras
utilizando alrededor de 20 mL de fomalina/2.8 mJ. La forma-
lina seembebeen estopalo suficiente, de tal modo que no gotee
y ésta se cuelga donde existan corrientes circulantes. La
efectividad de este método es limitada a causa de su baja
concentración.
Imidazoles antimicóticos
El uso de formaldehído puede tener ciertos riesgos de salud
y seguridad para el personal. Un sustituto eficaz para este
producto utilizado para controlar a las especies de Aspergi-
[tus en la incubadoraes el imazalil o enilconazol (nombres no
comerciales para los usos fitofarmacéuticos y veterinarios,
respectivamente) (48). Los imidazoles son fungistáticos a
bajas concentraciones por inhibición de la síntesis de ergos-
terol, y es fungicida en altas concentraciones ya que causa
daño directo en la membrana celular (42). Se intenta utilizar
el imazalil con el propósito de limpiar las superficies de la
incubadora o el equipo y se prepara en un aerosol acuoso o
por fumigación. Las propiedades antimicóticas del imazalil
deben complementarse con el uso de desinfectantes antibac-
terianos para un programa completo de sanidad en la incu-
badora.
Su/fato de cobre
Aunque el sultato de cobre (CUSO4) y otras sales de cobre
tengan un notable efecto en las formas de vida más inferio-
res, no se consideran buenos desinfectantes generales. Este
sulfato resulta tóxico para las algas y los hongos, y se ha
empleado en intentos por detener o prevenir brotes de
enfermedades micóticas. Se ha utilizado en el alimento a
razón de 226 g/ton y en ocasiones 453 g/ton durante breves
periodos, sin toxicidad detectable para los pollos. Las
aves beberán por lo general agua que contenga CUSO4 en
una concentración no mayor de I :2000, pero a una concen-
tración mayor de 1:500 puede ser tóxico cuando se propor-
ciona en la única fuente de agua. A los pavos no les agrada
el agua que contiene CUSO4y buscarán otras fuentes si las
encuentran. Para desinfectar las tolvas de comederos, bebe-
deros y áreas adyacentes relacionadas con brote de enfer-
medades micóticas puede ser de valor a una concentración
de 0.5%.
Desinfectantes cuaternarios de amonio
surfactantes
Se considera que los cuaternarios de amonio son buenos
desinfectantes si se utilizan de acuerdo con las instruccio-
nes. No son corrosivos, no tienen olor, son catiónicos (iones
cargados +), no irritan la piel, son buenos desodorantes y
tienen una notable acción detergente. Contienen compues-
tos no fenólicos, halógenos o metales pesados y son muy
estables y relativamente atóxicos. Gran parte de ellos
no pueden usarse en soluciones jabonosas. Todas las super-
ficies a desinfectar debelllimpiarse con agua para remover
cualquier residuo de jabón o detergente aniónico (iones
cargados -), antes de emplearlos para propósitos de esteri-
lización. Algunos minerales presentes en aguas duras
pueden interferir con su acción. Para mayor información de
estos compuestos véase Merianos (30).

Estos compuestos se utilizan para lavar huevos y de-
sinfectar superficies de incubadora, charolas de incubadora
y nacedera, equipo y áreasde huevo quebrado, comederos y
bebederos, y calzado, entre otros usos.
Luz del sol y radiación ultra violeta
Las radiaciones solares tienen propiedades desinfectantes.
Sin embargo, ya que el material a tratarse debe estar en capas
delgadas y exponerse a los rayos directos, este método se
encuentra limitado a las superficies de patios, pediluvios de
concreto y equipo que pueda limpiarse ampliamente an-
tes de que sea expuesto. La construcción de gran parte de las
naves evita la eficaz desinfección solar. Una plataforma de
cemento expuestapor completo al sol, se convierte en un lugar
conveniente para colocar ahi el equipo portátil. Si se cons-
truye de maneraadecuadatal plataforma con un drenajepuede
utilizarse como un áreade lavado y desinfección. Un pediluvio
de concreto antes de entrar a las naves se lavará por las
lluvias o puede lavarse con manguera para aprovechar la
capacidad desinfectante de los rayos de sol en la superficie
limpia.
Hay muchos tipos de lámparas germicidas (ultraviole-
ta), pero no hay suficiente evidencia científica como para
garantizar una recomendación para su uso general en incu-
badoras o en granjas avícolas. Existe (34) un completo
análisis de! uso de la radiación ultravioleta en laboratorios
de microbiología.
Agua caliente
El agua caliente se agrega a la eficiencia de gran parte de
los desinfectantes y si se aplica en forma de agua hirviente
o vapor; resulta eficaz sin agregar ningún químico. Adicio-
nar detergentesa los sistemas para generar y diseminar agua
caliente y vapor, incrementará la eficiencia de limpieza y
descontaminado. El vapor debe aplicarse de manera directa
ya corta distancia de la parte a desinfectar.
Calor seco
Este tipo de calor en forma de una flama es eficaz si ésta
entraen contacto con el patógenoa eliminar. Todoslos métodos
que impliquen una flama directa, son riesgos de fuego y no
se recomiendan, excepto posiblemente en las superficies de
cemento.En circunstanciascontroladasestrechamente,pueden
utilizarse las flamas con el fin de eliminar las acumulaciones
de plumas y plumones que son dificiles de retirar.
Otros desinfectantes comerciales están disponibles con
diferentes nombres, la mayor parte de ellos son compuestos
orgánicos. Muchos son combinaciones de varios desinfec-
tantes con propiedades complementarias. Algunos de ellos
tienen también prolongada actividad residual. Se debe estar
constantemente al tanto del desarrollo de nuevos productos
a través de publicaciones científicas y para el público en
general, con el fin de elegir de manera adecuada los desin-
fectantes.
Los residuos de los desinfectantes utilizados para sa-
near las fuentesde agua deben limpiarse con aguafresca antes
de que proporcionen vacunas en el agua, ya que pueden
inactivar al virus de la vacuna.
Principios de prevención de enfermedades. 39
DESINFECTANTES (PARASITICIDAS,
INSECTICIDAS, PLAGUICIDAS)
Propiedades
Los desinfectantes destruyen parásitos animales como pio-
jos, ácaros, garrapatas y pulgas. Además eliminan a otros
insectos indeseables (moscas, escarabajos, hormigas e in-
sectos del sembrado). Ciertos plaguicidas resultan muy
tóxicos para los humanos y el ganado. Su aplicación (de
preferencia por un experto autorizado como parte de un
servicio integral de control profesional para insectos y roe-
dores) sólo se recomienda como un adjunto a un programa
de control sanitario total. Asimismo, muchos desinfectantes
son destructores para piojos, ácaros y otros parásitos simi-
lares, pero deben entrar en contacto con ellos. Sin embargo,
muchos plaguicidas no son útiles como desinfectantes.
Los insecticidas aprovechables son aquellos que se pueden
usar en o alrededor de las parvadas, sin ocasionar efectos
tóxicos en los humanos o aves que entren en contacto o
los ingieran, y que no tengan efectos acumulativos dañinos
en tejidos o huevos a causa de ingestión o absorción.
La lista de insecticidas comerciales disponibles y per-
mitidos ha declinado mucho y cambia a menudo. Está
disponible un boletín actualizado, Livestock and Livestock
Building Pest Management, proveniente de la Ohio State
University Extension. Se han prohibido varios que se utili-
zaron ampliamente en el pasado, para su uso alrededor de
los animales productores de carne, debido al depósito de in-
secticidas en tejidos grasos y huevos. Otros se han abando-
nado, porque las poblaciones de insectos ya son resistentes
a ellos. Por tanto, es necesario conservarse informado de los
insecticidas eficaces disponibles por medio de bibliografía
gubernamental, universitaria e industrial reciente. En ciertas
situaciones, puede ser redituable contratar esta actividad
compleja y cambiante con una agencia que proporcione
servicio profesional para control de insectos y plagas. Cuan-
do se piense contratar tales servicios, deben considerarse
medidas de bioseguridad para el equipo y empleados.
En el capítulo 32 setrata con detalle el número limitado
de parasiticidas comerciales disponibles, sus propiedades
químicas activas, limitaciones, tolerancias y diversas apli-
caciones. Para los efectos tóxicos de ciertos insecticidas
véase también el capítulo 36.
A diferencia de las moscas que viajan hacia trampas de
insecticidas o sobre superficies tratadas con insecticidas, los
ectoparásitos de las aves se controlan mejor poniéndolos en
contacto con el insecticida. Se encuentra en uso un amplio
tipo de casetas y sistemas de producción. Rara vez, un
sistema o método de aplicación resulta adecuado para todos
los ~ipos de naves. Debe determinarse el tipo y la forma de
parasiticida más apropiado para un tipo particular de caseta y
sistema de manejo, y luego utilizarse de acuerdo con las
indicaciones de la etiqueta. El nebulizado y vaporizado sólo
pueden ser eficaces si el insecticida puede confinarse a la
construcción, aplicarse, o ambos dentro de grietas y abertu-
ras,y sobre las plumas donde seagrupan los parásitos.De otra
manera, el esfuerzo y el gasto se desperdician. Los prepara-
dos de piretrina contienen sinergistas que pueden usarse en
navescon luz y temperaturacontroladas,pero durante el trata-
miento debe manejarse el sistema de ventilación de manera
40 . Enfermedades de las aves
manual. En naves elevadas,debe asegurarsela compensación
por el gran volumen de espaciobajo los pisos y utilizar insec-
ticida adicional en una aplicación con espacio calculado.
Suponer que una aplicación de insecticida cumplirá
con el objetivo es un error común. Pocas veces se destruyen
los huevos de los parásitos; se conservan para originar una
nueva población que debe atacarsecon una segunda aplica-
ción, 2 a 3 semanas después de la primera. Además, ningún
sistema, aplicación o insecticida resultará en 100% de pa-
rásitos muertos. Una vez que el parásito llegue a algún lugar
debe atacarse de manera repetida. Para lograr el control, se
requieren insecticidas y métodos alternados. No hay que
dejarse llevar por el dicho de que las aves aprenden a vivir
con sus parásitos. Tal manera de pensar estimula un mal
desempeño continuo e innumerables problemas.
Precauciones para el manejo
Siempre deben recordarse los posibles riesgos para los
humanos y animales por los plaguicidas modernos, en caso
de que se considere su uso. Cuando se aplican insecticidas
siempre es mejor utilizar máscaras, guantes de goma y ropa
protectora adecuados. La precaución más importante al
manejar insecticidas químicos, consiste en leer las instruc-
ciones, los riesgos y antídotos que se describen en las
etiquetas de los frascos.
Conservar los frascos etiquetados y guardados de ma-
nera apropiada, en un cuarto cerrado reservado para este
propósito, es una regla básica al manejar los insecticidas. El
desecho de los frascos vacíos y del resto del producto, cada
vez representa más un riesgo y una responsabilidad. Los
grandes tambores deben regresarse al proveedor o calentar-
se al rojo vivo durante 5 a 10 minutos; tienen que quemarse
los frascos de papel y plástico. Deben romperse o puncio-
narse los pequeños frascos de vidrio o metal de tal modo
que no se vuelvan a utilizar para ningún propósito. Además
de ser un riesgo para los humanos, los insecticidas de-
sechados no deben contaminar lagos o corrientes de agua,
ni ser algún riesgo para las abejas. Una política segura es
verificar con la oficina de protección ambiental las reco-
mendaciones.
Tipos
Aceite crudo, destilados y compuestos similares
Con el fin de controlar piojos, ácaros y garrapatas se ha
empleado de manera amplia la aplicación de aceite para
limpi&r las construcciones y el equipo antes de introducir
una nueva parvada. Los residuos oleosos impregnan a los
parásitos y los sofocan. Han sido eficaces para llegar hasta
los parásitos en grietas y rendijas de las instalaciones, pero
no pueden aplicarse a los que se encuentran en las aves. El
carbolinium, un conservador de la madera, también repele
los ácarosy otros insectospor largos periodos despuésde que
se aplica. Estos productos son un poco sucios y olorosos y no
tan efectivos como muchos de los productos más recientes.
Su/fato de nicotina
Se ha utilizado de manera amplia una solución de sulfato de
nicotina a 40% con el propósito de controlar piojos y ácaros.
Se aspet:iao aplica sobre perchas y pisos de las jaulas poco
(Capítulo 1)
antes de que entre la parvada. En aves infestadas de manera
notable se les embadurna en las plumas. Además, es acce-
sible el polvo de sulfato de nicotina a 2% para el control de
ácaros. Puede espolvorearse en las plumas con un espolvo-
reador parajardin. Las propiedades aniquiladoras de insec-
tos dependen de una sustancia que se volatilice a una
temperatura corporal y que penetre entre las plumas para
atacar a los parásitos. Tal vez no exista volatilización en
climas muy fríos, a menos que la superficie tratada se
encuentre lo suficientemente cercana al ave como para
calentarla por medio del calor corporal. Este producto no se
adapta bien para el control de los parásitos de pavos donde
no estén cerradas las áreas de perchas.
Aunque los productos más recientes lo han desplazado,
permanece como un parasiticida muy eficaz para pulgas
y ácaros,con frecuencia se usa cuando otros fallan. Siempre
que se apliquen productos de nicotina, en particular los
concentrados, deben protegerse bien los trabajadores con
overoles, sombreros,respiradores,lentes especialesy guantes
de goma. Si se derrama la concentración, debe retirarse y
lavarse de inmediato cualquier ropa contaminada. Cual-
quier área de piel contaminada se lava al momento con
jabón yagua.
Espacio de difusión para insecticidas
Los productos de la piretrina se liberan como niebla o polvo,
y así el compuesto volátil penetra en todo el cuarto. La
piretrina, un extracto vegetal, tienen baja toxicidad para
las formas superiores de vida, pero es altamente tóxico
para los insectos. Es más o menos costoso y puede fracasar
en penetrar de manera adecuada a través de las plumas de
las aves y hacia los sitios donde se esconden los insectos.
Hoy día están disponibles de manera comercial las presen-
taciones sintéticas de la piretrina.
En ocasiones se impregna vapona o DDVP, una prepa-
ración de diclorvos, en materiales especiales a partir de los
cuales se vaporizan lentamente y se difunden a través del
aire. Esto tiene su mayor aplicación en cuartos de almace-
namiento y otros que están cerrados y poco ventilados por
largos periodos.
Inhibidores sistémicos
Se descubrió que la sulfaquinoxalina utilizada de manera
tan extensa en el agua y el alimento para controlar la
coccidiosis y varias infecciones bacterianas,libera a las aves
de Ornithonyssus sylviarum (17). De manera aparente, el
producto o alguno de sus metabolitos, crea condiciones
corporales no deseables al parásito (posiblemente olores),
lo que los aleja de las aves; desde entonces se ha prohibido
el uso del fánnaco para alimento de las ponedoras de huevo
para consumo humano, pero se ha informado que otros
productos tienen efectos similares y algunos, tal vez, tengan
alguna acción insospechada repelente a ácaros. Los fánna-
cos que proporcionan este tipo de control de ácaros parecen
ser más efectivos cuando se agregan en el alimento antes de
las infestaciones y menos eficaces despuésde que ésta se ha
establecido.
Polvos y aeroso/es
Casi todos los insecticidasadaptable
s para el control de
los parásitosen aves,puedenobtenersecomo polvos listos

para utilizarse, polvos humedecibles, concentrados emulsi-
ficables o suspensiones liquidas, los cuales pueden prepa-
rarse como aerosoles. Cada uno tiene sus ventajas y junto
con el insecticida se proporcionan usos sugeridos.
Los pollos se espolvorean a si mismos de manera
instintiva. En casetas con piso de cama, pueden agregarse
polvos de insecticida a ésta con el fin de controlar los
ácaros de acuerdo con las especificaciones del comerciante.
Pueden colocarse cajas especiales de polvo con un insecti-
cida agregado en grandes naves de jaulas con pisos de
alambre o de rejillas para complementar el mismo objetivo.
También puede aplicarse polvo a las aves enjaulas emplean-
do un aplicador. Se debe aplicar el polvo en las plumas para
que éste llegue hasta los parásitos. Aunque laborioso, el
espolvoreado individual de las aves puede ser eficaz.
El método más frecuente para aplicar insecticidas
es mediante aerosoles. Debe agitarse la mezcla durante la
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aplicación para conservar una concentración constante y
evitar la separación. Los aerosoles se aplican a gran parte de
pisos y paredes, pero algunos se pueden aplicar en las aves.
Ninguno es perfecto, y ya se conoce que se ha desarro-
llado resistencia a algunos de ellos. De manera constante se
desarrolla y prueba la efectividad de nuevos productos. Los
productores avicolas deben estar alertas acerca de produc-
tos, preparaciones y vendedores profesionales de servicios
para el control de plagas, que más se apeguen a su tipo de
sistema de manejo.
El mejor control para los parásitos es evitar la infesta-
ción inicial a través de prácticas adecuadasde manejo. Una
vez más las infestaciones parasitarias, al igual que las enfer-
medades bacterianas y virales pueden controlarse casi con
éxito en las granjas con edad única o unidades cuarentena-
bles como una parte de un sistema integrado total de manejo
preventivo de enfermedades (bioseguridad). .
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 INTRODUCCiÓN
Más de 36 nutrientes resultan indispensables y deben
formar parte de la dieta en concentraciones y equilibrio
apropiados con el fin de maximizar la capacidad de las aves
para expresar su potencial genético en crecimiento y repro-
ducción. Con frecuencia, es tarea del médico veterinario
determinar si un alimento es nutritivo en su origen o si la
nutrición es un factor que contribuye a un problema clínico
concreto. Siempre que hay una grave deficiencia de alguno
de los nutrientes básicos, se desarrollan signos que a menu-
do son característicos. Muchas veces, a éstos les preceden
o acompañan signos no específicos como crecimiento di s-
parejo y retardado, desarrollo de plumas erizadas, disminu-
ción en la producción de huevo y menor incubabilidad.
Cuando una deficiencia es parcial, éstos pueden ser los
únicos signos observables, lo cual dificulta el reconocimien-
to de una deficiencia nutricional parcial, ya que una serie de
signos inespecificos pueden ser ocasionados por diversas
causas, incluso enfermedades infecciosas y tóxicos.
Están bien establecidos los requerimientos cuantitati-
vos de nutrientes en jóvenes en crecimiento, pollos y pavos,
así como para razas de postura (5, 111); sin embargo, no se
han podido definir de manera experimental las necesidades
de nutrientes de pollos y pavipollos en crecimiento despuésde
las primeras semanas de edad ni los requerimientos en
hembras y machos de engorda, y pavos reproductores.
Las sustancias alimenticias de importancia en la nutri-
ción de las aves domésticas son proteínas y aminoácidos,
carbohidratos, grasas, vitaminas, elementos inorgánicos
esenciales yagua.
PROTEíNAS Y AMINOÁCIDOS
Los requerimientosde proteinason de un conjunto de 10
aminoácidosen absolutofundamentales(arginina,histidi-
A~
na, isoleucina, leucina, lisina, metionina, fenilalanina, treo-
nina, triptófano y valina), dos aminoácidos (cisteínay tirosina)
que se pueden sintetizar a partir de aminoácidos esenciales,
dos aminoácidos indispensables para las aves jóvenes (gli-
cina o serina y prolina) más aminoácidos adicionales para
satisfacer la necesidad de nitrógeno en la síntesis de ami-
noácidos no esenciales, purina, pirimidinas y otros com-
puestos nitrogenados.
Los ingredientes prácticos, por lo general, s.elimitan a
uno o más aminoácidos. En raciones compuestas de maíz y
harina de soja como fuentes de proteína, por lo común es
necesaria la suplementación con metionina. Puede haber un
poco de deficiencia de lisina en tales dietaspara iniciadores de
engorda o pavos, a menos que se agreguen fuentes proteicas
ricas en lisina o lisina grado alimento. Las dietas basadasen
granos de cereales y otros concentrados proteicos tales
como alimento de semilla de algodón, torta de cártamo o
cacahuatepueden requerir tanto lisina como metionina para
suplementarIos. Otros aminoácidos como la treonina, trip-
tófano, arginina e isoleucina pueden llegar a ser limitantes
cuando se utilizan fuentes de proteína poco usuales o cuando
se reduce la concentración de proteína en la dieta.
En contraste con los signos específicos que se pueden
presentar por deficiencias de vitaminas o minerales, los
efectos de las insuficiencias de aminoácidos esenciales no
son específicos: retraso en el crecimiento, reducción en la
ingestión de alimento, disminución en la producción de
huevo y tamaño del mismo, y pérdida de peso corporal en
adultos. Las deficiencias marginales de aminoácidos a me-
nudo tienen como consecuencia una mayor ingestión de
alimento, o se conserva igual la ingestión de alimento con
reducción concomitante de la ganancia de peso corporal y
poco crecimiento del tejido, lo cual resulta en aumento de
grasa corporal. Además, las deficiencias graves provocan
alteraciónde la composición corporal. Algunos aminoácidos
tienen efectos adicionales. La insuficiencia de metionina
puede exacerbarlas deficiencias de colina o de vitamina B12,
debido a su participación en el metabolismo del grupo metil.
La deficiencia de lisina altera la pigmentación en pavipollos
Bronze de la cual se desconoce la base bioquímica (58) y
44 . Enfermedades de las aves
puede resultar en desarrollo lento y retardado en pollitos
(figura 2-1). La deficiencia de arginina tiende a provocar
que las plumas de las alas se curven hacia arriba, y el ave
parezca erizada. Otros aminoácidos, se considera que afec-
tan la estructura y el crecimiento de la pluma (133).
Cuando a los animales se les proporciona demasiada
proteína en la dieta en comparación con las necesidades, se
cataboliza el exceso del nutriente y el nitrógeno liberado
se convierte en ácido úrico. Un gran excedente de proteína
puede originar hiperuricemia y gota articular, en particular
enavesconsusceptibilidadgenética(12, 126, 151).
CARBOHIDRATOS
Este componente alimenticio es la fuente primaria de ener-
gía metabolizable en las dietas comunes en aves de granja.
Las aves aprovechan el almidón y la sacarosa.La actividad
de la lactasa intestinal en aves es baja; esto limita la canti-
dad de azúcar láctea (Iactosa) que pueden tolerar. Los sub-
productos lácteos, como el suero de leche, son excelentes
fuentes de vitamina B y aunque benéficos en bajas concen-
traciones, el exceso en la dieta ocasiona depresión en el
crecimiento y diarrea grave. Este último padecimiento, ca-
racterístico de la intolerancia a la lactosa en muchas espe-
cies, se debe al influjo de agua hacia la parte inferíor del
aparato digestivo y por la fermentación microbiana de la
lactosa sin digerir.
GRASAS
Las grasas son importantes en las dietas de aves de granja
como fuentes concentradas de energía y de nutrientes esen-
ciales, el ácido linoleico y el ácido araquidónico. El ácido
linoleico no se puede sintetizar, pero las aves u otros anima-
les monogástricos lo pueden convertir en ácido araquidónico.
Figura 2-1. Deficiencia de lisina. Son aparentes el medro y
el desarrollo retardado en este polluelo (derecha) alimenta-
do con una dieta insuficiente en lisina, en comparación con
el polluelo testigo normal (izquierda), alimentado con lisina
adecuada. (Swayne.)
(Capítulo2)
Ambos ácidos grasos son constituyentes importantes de los
organelos celulares, membranas y tejido adiposo, y tienen
funciones adicionales como precursores de las prostaglan-
dinas. Por la carencia de ácidos grasos en la dieta de aves
jóvenes, éstas crecen menos y sus hígados se encuentran
grasos y agrandados (74). La deficiencia de ácidos grasos
esenciales en aves de postura resulta en menos producción
y tamaño de huevo e incubabilidad (107). Las concentracio-
nes reducidas de ácido araquidónico y mayores de ácido
eicosatetraenoico en tejido y lípidos de huevo es un signo
característico de deficiencia de ácidos grasos esenciales.
Los ácidos grasos in saturados pueden presentar ran-
ciamiento oxidativo, con efectos múltiples: los ácidos gra-
sos esenciales se destruyen; los aldehídos que se forman
pueden reaccionar con grupos amino libres en proteínas,
reduciendo la disponibilidad de aminoácidos; y los peróxi-
dos activos generados durante la ranciedad pueden anular
las actividades de las vitaminas A, D Y E, de igual modo
de las vitaminas hidrosolubles como la biotina. Los produc-
tores de suplementos de vitam.ina A han aumentado la
estabilidad de esta vitamina por medios mecánicos; envuel-
ven pequeñas gotas de esta vitamina en una grasa estable,
gelatina o cera, que forma una pequeña cubierta la cual evita
el contacto con el oxígeno de la mayor parte de la vitamina
hasta que sea digerida en el tracto intestinal. La adición de
antioxidantes sintéticos a los alimentos avícolas da mayor
protección a la vitamina A y otros nutrientes esenciales.
VITAMINAS
El término vitamina se refiere a un grupo heterogéneo de
compuestos químicos liposolubles e hidrosolubles esencia-
les en la nutrición, que no tienen necesariamente relación
estructural o funcional una con otra. Todas las vitaminas
reconocidas, con excepción de la vitamina C, son indispen-
sables en la dieta para las aves. Si bien las cantidades de las
diferentes vitaminas necesariasen las dietas avicolas varían
de partes por millón a partes por mil millones, cada una se
requiere para el metabolismo normal y la salud.
Una marcada deficiencia de una sola vitamina en la
dicta de un pollo o pavo, interrumpe el proceso metabólico
en el cual interviene la vitamina. Esto ocasiona una enfer-
medad por deficiencia vitamínica, que en algunos casos se
manifiesta con cambios peculiares macroscópicos o micros-
cópicos. En muchos casos, una sola enfermedad puede
deberse a deficiencia de uno o varios nutrientes. La perosis,
por ejemplo, la padecen los pollos o pavipollos jóvenes
cuando la dieta no tiene suficiente manganesoo cualquiera de
las siguientes vitaminas: colina, ácido nicotínico, piridoxi-
na, biotina o ácido fólico. En pollosjóvenes, pavos, faisanes
y otras aves, la perosis es una deformidad anatómica de los
huesos de las patas, que se caracteriza por agrandamiento
de la articulación tibiometatarsiana, torcimiento o dobla-
miento del extremo dista! de la tibia y extremo proximal
del metatarso, y por último deslizamiento del tendón gas-
trocnemio de sus cóndilos. Esta última lesión origina inva-
lidez total de la extremidad afectada; si se lesionan ambas
extremidades, las aves mueren por lo general, ya que el ave

o pavo no pueden acercarsea comer y beber.El análisis de la
dieta puede ser la única manera de determinar si hay defi-
ciencia nutricional que sea la causa de este padecimiento.
Es probable la deficiencia de las vitaminas A y D Y de
riboflavina, si no se pone especial atención en proporcio-
narlas cuando se formulan los alimentos. No obstante, de-
bido a la continua extracción y purificación de los muchos
ingredientes comunes y la tendencia a omitir proteínas
animales e ingredientes altos en fibra como la harina de
alfalfa y el trigo como subproductos en las dietas, han
disminuido las canydades de otr,asvitaminas algunas veces
a concentraciones deficientes. Estas son las vitaminas: E,
B12 Y K; ácido pantoténico, ácido nicotinico, biotina y
colina. Las raciones en aves domésticas, por lo general, se
formulan para contener más de las cantidades apropiadas
de todas las vitaminas para dar márgenes de seguridad y
compensar posibles pérdidas durante el procesamiento,
transportación, almacenamiento y variaciones en la compo-
sición del alimento y en las condiciones ambientales.
VITAMINA A
La vitamina A resulta indispensable en aquellas dietas aví-
colas para crecimiento, visión óptima e integridad de
mucosas. Ya que las cubiertas epiteliales de los aparatos
digestivo, urinario, genital y respiratorio se componen de
mucosas, en estos tejidos es donde se observan con mayor
rapidez las lesiones por deficiencia de vitamina A.
El aldehído de la vitamina A, o retinal, es un compo-
nente de los pigmentos visuales en las células sensoriales de
la retina en la cual la isomerización cis-trans de la cadena la-
teral isoprenoide, participa de manera esencial en la detec-
ción de la luz. La vitamina A participa en la morfogénesis
durante el desarrollo embrionario, la conservación de los
tejidos epiteliales, la producción de moco, crecimiento óseo,
inmunidad y una variedad de procesos esenciales.El alcohol
vitamina A (retinol) y el retinal se oxidan para producir
ácido retinoico, el cual a su vez modera los efectos de la
vitamina A mediante la regulación de la expresión génica.
Signos de la deficiencia
Cuando los pollos o pavos adultos se alimentan con una
dieta muy deficiente en vitamina A, se desarrollan los signos
y lesiones por lo general de 2 aS meses, dependiendo de la
cantidad almacenada en el higado y otros tejidos del cuerpo.
Conforme aumenta la deficiencia, los pollos se llegan a
emaciar y a debilitar y las plumas se erizan. La producción
de huevo disminuye de manera aguda, el periodo entre
nidadas aumenta, y la incubabilidad disminuye. Se observa
una excreción acuosa de la nariz y ojos, y a menudo se
cierran los párpados. Conforme continúa la deficien-
cia, se acumula material caseoso, blanco lechoso en los
ojos. En esta etapa de la enfermedad, los ojos se llenan con
este exudado blanco a tal grado que le impiden ver al ave, a
menos que se retire la masa; en muchos casos se destruye el
ojo. Casi todos los signos en pavos adultos son similares a
los observados en pollos (72).
Cuando hay deficiencia de vitamina A aumenta la
incidencia y gravedad de manchas de sangre en los huevos
Enfermedades nutricionales 45
de pollos (20). La cantidad de vitamina A necesaria para
minimizar la incidencia de manchas de sangre puede ser de
manera ligeramente mayor que el requerimiento para la
buena producción y salud en las aves de postura (71, 128).
Los signos de deficiencia de vitamina A en pollos y
pavipollos se caracterizan por cese de crecimiento, somno-
lencia, debilidad, incoordinación, emaciación y plumaje
erizado. Si la deficiencia es grave, puede presentar ataxia no
muy distinta a la manifestadapor insuficiencia de vitamina E
(71), aunque los dos padecimientos pueden diferenciarse
mediante examen histológico del cerebro (3). Se puede
presentar edema periorbital (figura 2-2 A). En la deficiencia
aguda de vitamina A, por lo común se da lagrimeo, y el
material caseoso puede verse debajo de los párpados. La
xeroftalmía es una lesión por deficiencia de vitamina A; no
todos los pollos y pavos la padecen, debido a que por la
deficiencia aguda, a menudo mueren de otras causas an-
tes de que se afecten los ojos. Puede haber aumento en
peso testicular, espermatogénesis y desarrollo de la cresta
en gallos jóvenes con deficiencia marginal de vitamina A
(114). En los gallos con deficiencia de vitamina A sus
cuentas de espermatozoides descienden, disminuye su mo-
tilidad espermática y hay una alta incidencia de espermato-
zoides anormales (121).
Patología
Las lesiones por deficiencia de vitamina A se desarrollan
primero en la faringe y se confinan en mayor parte en las
glándulas mucosas y sus conductos. Al epitelio original lo
reemplaza un epitelio queratinizante, el cual bloquea los
conductosde lasglándulasmucosas,asíse llegan a distendercon
secrecionesy materialesnecróticos. Se puedeencontrar meta-
plasia escamosa en la mucosa nasal (figura 2-2 B). Se
encuentran pequeñas pústulas blancas en los pasajes nasa-
les, pico, esófago y faringe y pueden extenderse hasta el
buche. Las pústulas varían en tamaño, de lesiones micros-
cópicas hasta 2 mm de diámetro (figura 2-2 C). Conforme
aumenta la deficiencia, se agrandan las lesiones, se elevan
sobre la superficie de la mucosa y tienen una depresión en
el centro. Puedenpresentarsepequeñasúlceras rodeadaspor
productos inflamatorios en el sitio de estas lesiones. Este
padecimiento se asemeja a ciertas etapasde la viruela aviar,
y las dos enfermedades se pueden distinguir sólo por medio
de examen microscópico. Las infecciones bacterianas y
virales a menudo se desarrollan debido a la pérdida de
continuidad de la mucosa.
Los signos clínicos y las lesiones de deficiencia de
vitamina A del aparato respiratorio son variables; es dificil
diferenciar esta enfermedad de la coriza infecciosa, viruela
aviar, y bronquitis infecciosa. En la deficiencia de vitamina A,
el adelgazamiento de las membranas y los tapones nasales
se limitan, por lo general, a la hendidura palatina y a su
epitelio adyacente. Se pueden retirar con facilidad sin he-
morragia. Hay atrofia y degeneración de la mucosa respira-
toria y sus glándulas, despuésreemplaza al epitelio original
un epitelio queratinizado escamoso estratificado. En las
primeras etapas de la deficiencia de vitamina A en pollos,
los cometesse llenan con masasseromucoidesacuosasclaras,
que se pueden extraer de los nódulos y hendidura palatina
mediante la aplicación de presión ligera. El vestíbulo se
46 . Enfermedades de las aves
llega a tapar y se l1enan los senos paranasales. El exudado
puede l1enar los senos y otras cavidades nasales, 10 que
ocasiona hinchazón de uno o ambos lados de la cara. Las
mucosas, limpias de productos inflamatorio s, se aprecian
delgadas, rugosas y secas.
Muchas veces, se encuentran lesiones parecidas en la
tráquea y los bronquios. En las primeras etapas puede ser
dificil apreciarlas. A medida que aumenta la deficiencia, la
mucosa se cubre con una fina película, seca, mate que es
ligeramente áspera, mientras que la membrana normal
es húmeda y regular. En algunos casos se observan peque-
ñas partículas semejantes a nódulo s en o debajo de la
mucosa en la parte superior de la tráquea.
La deficiencia crónica de vitamina A ocasiona daño a
los túbulos renales, 10que favorece la hiperuricemia y gota
visceral en casos graves (151).
Histopatología
La primera lesión histológica de la deficiencia de vitamina A
es atrofia y declinación del epitelio ciliado cilíndrico del
aparato respiratorio (148). Muchas veces, los núcleos pre-
sentan cariorrexis notable. Una seudomembrana formada
por las células ciliadas atrofiadas y degeneradas puede
colgar como crestas de la membrana basal; después, éstas
se desprenden. Durante este proceso se pueden formar
nuevas células cilindricas o poligonales únicas o en pares y
parecen como islas debajo del epitelio. Estasnuevas células
proliferan y sus núcleos se agrandan, conteniendo menos
cromatina conforme se desarrollan. Los límites de las célu-
las se definen con menos claridad; por último, la cubierta
epitelial ciliada cilindrica de las cavidades nasales y senos
comunicantes, tráquea, bronquios y glándulas submucosas
se transforma en un epitelio queratinizado escamoso estra-
tificado. Las lesiones en las glándulas de la lengua, paladar
y esófago (figura 2-2 D) son parecidas a las que se desarro-
llan en el aparato respiratorio (149).
El examen histopatológico de los tejidos de los pasajes
nasales de pollos, sirve como indicador sensible de las
deficiencias de vitamina A en los casos iniciales (82). Los
pollos que reciben concentraciones subóptimas, muestran
lesiones semejantes en sus características, pero no con la
gravedad descrita por Seifríed (148), en la deficiencia com-
pleta de vitamina A.
De acuerdo con Wolbach y Hegsted (185,186), la
deficiencia de vitamina A en pollos y patosjóvenes ocasiona
retraso notable y supresión del crecimiento del hueso endo-
condral. La zona proliferativa se reduce. Las células hipet-
trofiadas se acumulan, rodeadas por una matriz sin
calcificar. Hay menos invasión vascular del cartílago epifi-
siario y muestra patrones irregulares como ramificaciones.
Se disminuye el número de osteoblastos endosteales y pe-
ríosteales, lo que favorece la alteración en el crecimiento del
hueso y adelgazamiento de la corteza ósea.La remodelación
del hueso se inhibe. El crecimiento desproporcionado del
cerebro y médula espinal con relación al esqueleto axil,
parect: ocasionar compresión de tejido cerebral.
El aumento del líquido cefalorraquídeo es uno de los
primeros signos de la deficiencia de vitamina A (189).
Se ha observado aumento en la frecuencia de folículos
ováricos atrésicos que contienen hemorragias, ya sea en~
(Capítulo2)
todo el folículo o entre la teca interna y la capa de células
de la granulosa en pollas expuestasa deficiencia de vitamina
A durante 5 a 8 meses (22).
Se informa que la deficiencia de la vitamina A dismi-
nuye la incubabilidad de los huevos de pollos y pavos y
aumenta la mortalidad de pollos y pavipollos que nacen
(9,71). Thompson y colaboradores (166) produjeron una
grave deficiencia de vitamina A en el desarrollo de embrio-
nes mediante la suplementación en la dieta de reproductoras
con ácido retinoico; esta forma de vitamina A permite la
producción de huevo, pero no el desarrollo embrionario.
Los embriones mueren siempre en la misma etapa de desa-
rrollo. Se forman el tronco completo y la cabeza, y ésta se
gira ligeramente hacia un lado. No hay diferenciación de los
principales vasos sanguíneosy se aprecia un área expandida
de vasculosa que forma un "anillo de sangre" en la terminal
del seno.
Hipervitaminosis A
Baker y colaboradores (16) infórmaron que la administra-
ción de 200 mg de acetato de retinil por kilogramo de peso
corporal por día, para el crecimiento en pollos, afecta de
manera adversa el desarrollo del esqueleto. Las aves tienen
tibias más ligeras y cortas y mayor crecimiento en las placas
epifisiarias a lo ancho, con formación irregular de túneles
por los vasos sanguíneos. El ensanchamiento resulta de
mayores números de condrocitos hiperplásicos. En los hue-
sos hay actividad osteoblástica reducida y mayor actividad
de fosfatasa alcalina sanguínea y ósea. Además, se observa
dilatación ventricular e hinchazón cerebral.
Figura 2-2. A a D. Deficiencia de vitamina A. A. Edema
periorbital y falta de pigmentación (Swayne). B. Metaplasia
escamosa de la mucosa nasal (Swayne, Barnes). C. Defi-
ciencia de vitamina A. Glándulas mucosas distendidas e
impactadas, que semejan pústulas en el esófago. (Barnes.)
D. Metaplasia escamosa que ha reemplazado casi todas las
áreas foca les de la mucosa normal en la base de esta
glándula esofágica. La distensión se ha originado de la
abertura y acumulación de queratina y desechos celulares
en ellumen. Habrá inflamación resultando en la formación
de una pústula, en caso de que el contenido entre en
contacto con los tejidos adyacentes. (Barnes.) E a G. Raqui-
tismo. E. Las costillas suaves en este pollo de engorda de
ocho semanas de edad, afectado gravemente, forman un
tórax aplanado. Las vértebras también se encuentran cortas
y gruesas. En aves menos afectadas, se pueden observar
crecimiento en las uniones de las costillas con las vértebras
y esternón, plegamiento de las porciones esternales de las
costillas caudales, resultando en un tórax ancho y plano, y
en ciertas ocasiones fracturas patológicas de costillas. (Mun-
ger.) F. El pico de los pollos afectados se encuentra blando
y se dobla con facilidad. (Swayne) G. En pavos, el raquitismo
de campo o el infecciosose desarrollade manera secundaria a
enfermedad intestinal. En esta ave afectada, hay cartílago
hipertrófico en exceso que no tiene una vascularización
adecuada, debido a la compresión inducida por fractura,
que implica a trabéculas en la unión metafiseal. (Barnes.)
H. Osteopenia (fatiga de la ponedora en jaula). Fractura
patológica de la costilla con formación imperfecta de callo.
Existe muy poco mineral depositándose en el sitio de la
fractura (Barnes.)
48 . Enfermedadesde las aves
Tang y colaboradores (163) administraron 330 a
660 VI de vitamina A/kg de peso corporal por día a pollos
de engorda comerciales. Los pollitos mostraron una marcha
irregular y se negaban a caminar a los pocos días de trata-
miento con exceso de vitamina A. Llegaron a estaranoréxicos
por nueve días y desarrollaron conjuntivitis, adherencias de
los párpados e incrustaciones alrededor de la boca. Las tibias
tenían las placas epifisarias de crecimiento más amplias,
debido primero a la acumulación de condrocitos hipertrófi-
cosoEstos investigadores informan de otras anormalidades
de la tibia que incluyen hiperosteoidosis y esclerosis meta-
fisaria. Los huesos frontales del cráneo fueron más delgados,
más porosos y mostraron cicatrices osteoides engrosadas.
Los signos de hipervitaminosis A en pollitos Leghorn
difieren de aquellos padecidos por los animales tratados con
concentraciones similares de vitamina A (163). Las placas
epifisarias de crecimiento en las tibias de pollos Leghorn
fueron normales en amplitud, pero contenían una zona de
maduración proliferativa más estrechay una zona hipertrófica
más amplia. Las hendidurasosteoideseran normales.Las Leg-
horn tuvieron morfología paratiroideanormal, mientras que se
observó la hiperplasia paratiroidea en pollos de engorda.
Se debe resaltar que la histopatología mencionada de
hipervitaminosis A, no es por completo consistente entre los
laboratorios. La naturaleza de la población de las células que
contribuyen a ampliar las placas epifisarias de crecimiento
fue diferente en los estudios precedentes(16, 163). Wolbach
y Hegstead (187, 188), por otra parte, informaron que la
vitamina A en exceso origina estrechamiento de la placa de
crecimiento en los primeros estudios con patos y pollos
jóvenes.
Tratamiento de la deficiencia
Las aves con deficiencia grave de vitamina A, deben recibir
una preparación estabilizante de vitamina A, en una concen-
tración cercana a 10000 VI de vitamina A/kg de alimento.
La absorción de la vitamina A es rápida; por tanto, los pollos
y pavos que no se encuentran en estado avanzado de defi-
ciencia, deben responder con rapidez, excepto por la cegue-
ra que tal vez sea permanente.
. VITAMINAD
La requieren las aves para el apropiado metabolismo del
calcio y fósforo en la formación de esqueleto normal, picos,
garras, y cascarones de huevo fuertes. Participa en la regu-
lación del metabolismo del calcio, estimulando su absorción
intestinal; influye en la actividad de osteoblastos y osteo-
clastos, y aumenta la resorción tubular renal de calcio en
respuesta a las demandas metabólicas para calcio.
La vitamina D se puede sintetizar a partir del 7-dehi-
drocolesterol en la piel bajo la influencia de la luzultravio-
leta. Aunque esta sintesis puede reducir en cierta medida el
requerimiento diario para vitamina D (52), no es suficiente
para satisfacer los requerimientos de aves en condiciones
normales de producción de carne y de huevo.
La forma activa metabólicamente de la vitamina D
se forma por medio de dos hidroxilaciones enzimáticas de
colecalciferol (vitamina D3). la primera generando 25-hi-
(Capítulo2)
droxicolecalciferol en el hígado y la segunda origina 1,
25-hidroxicolecalciferol en los riftones (45). La última,
parece ser un paso regulador, en el cual influye el estado de
calcio y lo activan el bajo fosfato sanguíneo y la hormona
paratiroidea. Su producto es mucho más potente en la pro-
moción de la absorción de calcio y metabolización ósea que
sus precursores, vitaminaD3 y 25-hidroxicolecalciferol. Se
han identificado muchos otros productos de la hidroxilación
de 25-hidroxicolecalciferol. Sus funciones biológicas se
desconocen (7).
Signos de la deficiencia
En gallinas de postura confinadas, los signos de deficiencia
comienzan a desarrollarse tan pronto como a las dos sema-
nas después de que se les priva de vitamina D. El primer
signo es un aumento notable en el número de huevos de
cascaróndelgadoy blando,seguidopoco despuéspor mar-
cada disminución en la producción de huevo; ambos pue-
den variar de manera cíclica. L~s indicadores bioquímicos
incluyen una rápida disminución en las concentraciones
sanguíneasde 2~dihidroxicolecalciferol y 1,25-dihidroxi-
colecalciferol, seguida poco después por un decremento en
la concentración de calcio en sangre (169, 168). Luego de
varios ciclos de menor producción de huevo y menor dureza
del cascarón, pueden seguir periodos relativamente norma-
les de producción de huevo y dureza del cascarón.
En las gallinas puede haber pérdida temporal del
uso de las extremidades inferiores, con recuperación des-
pués de la postura de un huevo que, por lo general, no tiene
cascarón. Durante los periodos de extrema debilidad en las
extremidades, las gallinas adoptan una postura característi-
ca, que se describe como "agachado tipo pingüino". Más
tarde, el pico, las garras y el esternón se tornan muy suaves
y flexibles. Por lo común, el esternón se dobla y las costillas
pierden su rigidez normal y giran hacia dentro en la unión
del esternón y las porciones vertebrales, lo que provoca una
típica curva hacia el interior de las costillas a lo largo de los
lados del tórax.
Se implica el metabolismo de la vitamina D en los
problemas de la calidad del cascarón del huevo. Soares y
colaboradores(153) informaron hace poco que dos líneas de
aves seleccionadas por divergencia en la dureza y grosor
del cascarón mostraron diferencias en sus concentraciones
sanguíneas de 1,25-dihidroxicolecalciferol; la línea que
tuvo mejor calidad de huevo también presentaba concentra-
ciones más altas de metabolitos de la vitamina D. Cuando
las gallinas de una líneacomercial de Leghorn recibieron 30 J.1g
de vitaminaD3 o 5 J.1g de a-hidroxicolecalciferol (un proba-
ble precursor sintético del 1, 25-dihidroxicolecalciferol); la
última resultó en mayor contenido de calcio y fósforo
en las tibias, fortaleza en las tibias y mineralización del
cascarón. Bar y colaboradores (18), informan que la inclu-
sión de 2 o 5 J.1g!kgde 1,25-dihidroxicolecalciferol en la
dieta de gallinas viejas, aumentaron el peso del cascarón y
la densidad en el primer huevo de la nidada y disminuyó el
indice de decremento de ambas medidas en los siguientes
huevos de la nidada. Otros estudios (167, 168, 169), confir-
man que ell,25-dihidroxicolecalciferol facilita la produc-
ción de huevo y es un promotor eficaz de la mineralización
del cascarón y disminuye el rompimiento de los cascarones

cuando se utiliza en una concentración de 5 ~g/kg en la dieta
de gallinas Leghorn.
La incubabilidad se reduce de manera sobresalientepor
la deficiencia de vitamina D. Los pollos y pavipollos que no
incuban, tienen una alta incidencia de condrodistrofia, en la
cual los maxilares superior e inferior se acortan al grado que
es anormal la oclusión de las mandíbulas (155, 161). La
vitamina D sintética, análoga a 25-hidroxicolecalciferol, 1
alfa-hidroxicolecalciferol y 1,25-dihidroxicolecalciferol
apoya la adecuada producción de huevo y la dureza del
cascarón, pero sólo el 25-hidroxicolecalciferol es eficaz
para apoyar la incubabilidad (1, 7). Laevidencia sugiere que
los otros dos análogos se transportan muy poco al huevo (8,
53, 152). Manley y colaboradores (101), informan que
la adición de 1100 ICU de 25-hidroxicolecalciferol a las
dietas de pavos hembra que ya contienen 2 200 ICU de
vitamina D3 aumentaron la incubabi!idad de los huevos
fértiles. Esta interesante observación se presenta en particu-
lar con otra evidencia de que 900 UI de vitamina D3 por
kilogramo de dieta es apropiada para la incubabilidad de
huevos de pavo (155).
Además de retraso de crecimiento, el primer signo de
deficiencia de vitamina D en pollos y pavipollos es el
raquitismo, caracterizado por una grave debilidad de los
huesos. Entre las 2 y 3 semanas de edad, los picos y garras
se reblandecen y flexionan, y las aves caminan con evidente
esfuerzo y después de dar unos pasos irregulares se sientan
sobre sus tarsos, en los cuales descansanmientras se esfuer-
zan de un lado a otro; el emplumado es deficiente. Tal vez
un notable aumento en la fosfatasa sérica sea el primer
indicador de una condición raquítica inicial.
Patología
En aves de postura, reproductoras y pavos hembra que
reciben vitamina D en pocas cantidades, los cambios carac-
terísticos observados en la necropsia se confinan a los
Figura 2-3. Efectosde las deficienciasde nutrientesen roshuesostibiotarsalesen pollosde engorda.(Swayne.)A. Testigo
alimentado con una dieta adecuada. B. Deficiencia de fósforo. Sobresaliente zona de hipertrofia. C. Deficiencia de calcio!
fósforo.Zonade proliferaciónmás amplia.D. Deficienciade lisina.Hipoplasia.
Erifermedades
nutricionales . 49
huesos y la paratiroides; las últimas se llegan a agrandar por
hipertrofia e hiperplasia. Los huesos son blandos y se rom-
pen con facilidad. Se forman nudos bien definidos sobre la
superficie interna de las costillas en la unión costocondral
(rosario raquítico) (figura 2-2 E). En muchas costillas hay
evidencia de fractura patológica en esta región. En la defi-
ciencia crónica de vitamina D, se manifiestan marcadas
distorsiones esqueléticas. La columna vertebral se puede
doblar hacia abajo en la región sacra y coccígea; en el
esternón, por lo general, hay flexión lateral y un borde
dentado agudo cerca de la mitad del pecho. Estos cambios
reducen el tamaño del tórax con la consecuente presión en
órganos vitales. El pico puede ablandarse y hacerse flexible
(figura 2-2 F).
Los signos internos más típicos de la deficiencia de
vitamina D en pollos y pavipollos son cuentas de rosario en
las costillas, en las articulaciones con la columna vertebral
y una flexión de las costillas hacia abajo y posterior (figura
2-2 E). Se puede observar la poca calcificación en la epífisis
de la tibia o fémur (figura 2-3). Los huesos de pollos
con deficiencia de vitamina D tienen un reducido contenido
de calcio con aumento en la proporción de osteoide, y mayor
proporción de mineral óseo se presenta como una forma
amorfa de baja densidad de fosfato de calcio (47). Se
incrementa la proporción de dihidroxilisinonorleucina a
hidroxilisinonorleucina en colágeno óseo (106).
La deficiencia de vitamina D resulta en ampliación de
la placa epifisaria, hipertrofia y ablandamiento de hueso. El
agrandamiento de la placa epifisaria se debe inicialmente al
crecimiento de las zonas proliferativas e hipertróficas; con-
forme progresa la deficiencia, puede darse principalmente
este último (76, 95). Long y colaboradores (95) notaron
que la zona hipertrófica muestra contornos irregulares; más
amplios en algunas áreas y más estrechos en otras, entre y
dentro de las aves afectadas. La ampliación de la zona
proliferativa parece ser resultado de hipertrofia en condro-
citos retrasada más que de la mayor replicación de los
50 . Erifermedades
de las aves
condrocitos (86). Conforme aumenta la deficiencia, las co-
lumnas de condrocitos en la zona hipertrófica degenerativa
de la placa epifisaria se llega a acortar y engrosar, y muestra
un patrón irregular de invasión por vasos sanguineos meta-
fisarios. Los patrones irregulares de cartilago y desarrollo
óseo se observan en la esponjosa primaria y secundaria (76,
95). Hay más porosidad de hueso cortical, lo que conduce
a vecesa fracturas (figura 2-290), debido a incrementosde la
resorción de hueso en los conductos de Havers. Las fractu-
ras pueden presentarse en cualquier hueso (figura 2-2 H).
La histopatologia del raquitismo difiere de manera
significativa dependiendo del origen de la enfermedad (86,
95, 96, 97). Para mayor información sobre este tema, refié-
rase a la sección respecto al calcio y fósforo.
Otra alteración esquelética,la condrodisplasia tibiaI, se
observa con frecuencia en pollos de engorda (refiérase al
capitulo 35 para una descripción acerca de la patologia). Se
ha producido experimentalmente al disminuir la proporción
de calcio con respecto al fósforo en la dieta (49, 129) o por
alteración de la proporción de estos dos nutrientes y aumen-
tando la concentraciónen ladietadecloruro (50). Estetrastomo
persiste aun cuando las dietas experimentalescontenian con-
centraciones generosasde vitamina 03. La incidencia y la
gravedad de la condrodisplasia se redujo o evitó cuando las
dietas se suplementaron con 1,25 dihidroxicolecalciferol (50,
51, 129), lo cual sugiere que la conversión metabólica de vita-
mina 03 en 1, 25-dihidroxicolecalciferol no es suficiente en
algunos trastornos para llenar las necesidadesde este meta-
bolito para el desarrollo óseo normal (50).
Hipervitaminosis D
Muy altas concentracionesde vitamina 03 -4 millones VI o
más/kg en el alimento- ocasiona daño renal por la calcifi-
cación distrófica de los túbulos renales. La calcificación se
puede observar con menos frecuencia en la aorta y otras
arterias. Se dice que un moderado exceso de vitamina O
aumenta la incidencia de granulosidad del cascarón (62). Lo
anterior parece deberse al exceso localizado en depósitos
calcáreos sobre y dentro del cascarón, que cuando se raspa
éste a menudo se exponen sus membranas subyacentes.
Tratamiento de la deficiencia
Hooper y colaboradores (73) descubrieronque la alimenta-
ción con una sola dosis masiva de 15 000 VI de vitamina
03, curó el raquitismo de los pollos con más rapidez que
cuando se agregan concentraciones generosas de la vitami-
na al alimento. Esta única dosis oral protegió a los gallos
contra el raquitismo por ocho semanas y a pollitas durante
cinco semanas. Cuando se administran dosis masivas a
animales raquíticos, resulta necesario considerar que puede
ser perjudicial el exceso de vitamina D. La dosis debe ser
proporcional al grado de deficiencia, y no agregar cantida-
des excesivas de vitamina O en el alimento.
. VITAMINAE
La deficiencia de vitamina E ocasionaencefalomalacia,
diátesisexudativay miopatíanutricional (distrofia muscu-
(Capítulo2)
lar) en pollos; agrandamiento tibiotarsiano y distrofia de la
musculatura de la molleja en pavos, y distrofia muscular en
patos. También se requiere vitamina E para el desarrollo
embrionario normal en pollos, pavos y tal vez patos.
En su forma alcohólica, la vitamina E es un antioxi-
dante eficaz. Es un importante protector de los ácidos grasos
esenciales en los alimentos y de otros ácidos grasos alta-
mente insaturados como también la vitamina A y D3, caro-
tenos y xantófilas. Se ha demostrado que el selenio (Se) en
concentraciones dietéticas de 0.04 aO.1 ppm previene o cura
la diátesis exudativa en pollos con deficiencia de vitamina E
(142, 143). El selenio a 0.1 a 0.2 ppm previene de manera
eficaz las miopatías de la molleja y corazón en pavos
jóvenes (147).
La vitamina E participa en varias funciones en la
nutrición de las aves domésticas. Se necesita no sólo para
la reproducción normal, sino también como antioxidante
eficaz natural para prevenir la encefalomalacia y se encuen-
tra interrelacionadacon la acción del Se para la prevención de
diátesis exudativa y miopatías en pavos, e interrelacionada
con Se y cistina para la prevención de la miopatía nutricional.
Signos y patología de la deficiencia
No hay signos externos en aves adultas o pavos que reciben
bajas concentracio¡¡es de vitamina E por periodos prolon-
gados. Sin embargo, se reduce de manera muy notable la
incubabilidad de los huevos de aves con deficiencia de
vitamina E, pollos y pavos (77). Los embriones de gallinas
alimentadas con raciones bajas en vitamina E pueden morir
desde el cuarto día de incubación o considerablemente más
tarde, dependíendo de la gravedad de la deficiencia. Los
embriones de pavo pueden tener cataratas bilaterales que
pueden originar ceguera (55). La degeneración testicular
sucede en machos privados de vitamina E por periodos
prolongados (4).
Encefalomalacia en poI/os
Es una alteración nerviosa caracterizada por ataxia o pare-
sia (figura 2-4 A), retracciones posteriores o inferiores de
la cabeza (algunas veces con torsión lateral), movimien-
tos forzados, aumento de ¡ncoordinación, rápida contrac-
ción y relajación de las patas y por último, postración
completa y muerte. Aun en estas condiciones, no se observa
la parálisis completa de las alas o patas. La deficiencia, por
lo general, se manifiesta entre los 15 a 30 días de vida del
ave, aunque se sabe que sucede desde el séptimo día o hasta
el día 56.
El cerebelo, los hemisferios estriales, bulbo raquídeo
y mesencéfalo se afectan con mayor frecuencia en ese orden
(120). En los pollos que mueren al poco tiempo después de
la presentación de los signos de encefalomalacia, el cerebelo
se ablanda e hincha y las meninges se encuentran edematosas
(figura 2-4 B). A menudo son visibles pequeñas hemorra-
gias en la superficie del cerebelo. Las circunvoluciones se
aplanan. Se pueden afectar hasta cuatro quintas partes del
cerebelo, o las lesiones pueden ser tan pequeñas que no se
reconocen a simple vista. Uno o dos días después de los
signos de encefalomalacia, se presentan áreas necróticas de
apariencia verde amarillenta opaca. El cerebelo se vuelve
pálido y se encogen 1 o 2 días después (figura 2-4 C).

En el cuerpo estriado, el tejido necrótico es a menudo
pálido, hinchado y húmedo, y en las primeras etapas se ve
bien delineado del tejido normal. La mayor porción de
ambos hemisferios puede destruirse. En otros casos, las
lesiones se captan sólo mediante examen microscópico.
Las lesiones medulares no se observan con rapidez en un
examen macroscópico.
Histológicamente, las lesiones incluyen alteraciones
circulatorias (necrosis isquémica), desmielinización, y de-
generación neuronal (figura 2-4 D, E). Los vasos menin-
geales y cerebrales se aprecian hiperémicos, y por lo
general, se desarrolla edema grave. Muchas veces, resulta
trombosis capilar en la necrosis de diferente grado. En el
cerebelo de pollos normales, los haces con mielina tienen
una reacción fuertemente positiva con azul rápido Luxol,
mientras que en pollos afectados la reacción de tinción se
ve muy disminuida, se acentúa de manera difusa o local. Los
cambios neuronales degenerativos se dan en todas partes,
pero de maneramás notable en las células de Purkinje y en los
grandes núcleos motores. Con mayor frecuencia hay cambio
celular isquémico. Las células se constriñen y se observan
hipercromáticas, y el núcleo es típicamente triangular. Asi-
mismo, es común la cromatólisis periférica con empaqueta-
miento de la sustancia de Nissl junto con la periferia del
núcleo celular. Los signos de encefalomaIacia en pavipollos
son similares a los observados en pollos (78), aunque los pa-
vipollos con paresia no presentan en general lesiones cere-
brales si tienen poliomielomalacia (figura 2-4 F).
Diátesis exudativa en poI/os
Es un edema de los tejidos subcutáneos (figura 2-5)
relacionado con permeabilidad anormal de las paredes
capilares. En casos graves, los pollos se paran con las patas
muy separadas,como resultado de acumulación de liquido
en la piel ventral. Este liquido viscoso azul verdoso se
aprecia con facilidad a través de la piel, ya que por lo común
contiene algunos componentes sangulneos provenientes
de ligerashemorragiasque sepresentanen todo el pechoy
la musculatura de las extremidades y en las paredes intesti-
nales. Además, se observan distensión del pericardio y
muertes repentinas. En los pollos que padecen de diátesis
exudativa hay una baja proporción de albúmina a globulinas
en sangre(61).
El inicio de la diátesis exudativa coincide con la apa-
rición de peróxidos en los tejidos. Las actividades plasmá-
ticas de las glutatión peroxidasa dependiente de selenio,
disminuyen de manera aguda (115). La glutatión peroxidasa
cataliza la neutralización del peróxido de hidrógeno y lipo-
peróxidos que pueden causar dai\o oxidativo a los elemen-
tos estructurales de la célula, en particular a los llpidos de
la membrana celular. Noguchi y colaboradores (115) sostie-
nen que la vitamina E en las membranas capilares y la
glutatión peroxidasa enzimática que contiene selenio de
plasma protege a la membrana capilar contra el dai\o oxida-
tivo. Esto puede explicar la doble función de la vitamina E
y el selenio en la prevención de la diátesis exudativa y otras
enfermedades que responden a la vitamina E/selenio (145,
158). Otra enzima dependiente de selenio, la glutatión pe-
roxidasa hidroperóxido fosfolipldica, tal vez también parti-
cipa en la protección de las membranas celulares del daño
oxidativo (31).
Enfermedades nutriciona/es . 51
Miopatia nutricional (distrofia muscular)
en pollos, patos y pavos
Cuando la deficiencia de vitamina E se acompaña de una
deficiencia de aminoácidos sulfurados, los pollos muestran
signos de miopatía nutricional, en particular del músculo de
la pechuga, cerca de las cuatro semanasde edad. El padeci-
miento se caracteriza por bandas de colores claros en los
fácilmente reconocibles hacesafectadosde fibras musculares
en la pechuga (figura 2-4 G). En todos los músculos esque-
léticos del cuerpo en patos con deficiencia de vitamina E,
se presenta una distrofia similar.
El cambio histológico inicial es la degeneración hiali-
naoLas mitocondrias presentan hinchazón, coalescen y for-
man glóbulos intracitoplasmáticos. Más tarde, las fibras
musculares se rompen de manera transversal. La extravasa-
ción separa a grupos de fibras musculares y a fibras indivi-
duales. El plasma trasudado, por lo general, contiene
eritrocitos y leucocitos heterófilos. En padecimientos más
crónicos, dominan el cuadro los procesos reparativos. Existe
una proliferación pronunciada de núcleos celulares y tam-
bién fibroplasia, que dejan una cicatriz en el músculo dege-
nerado.
La deficiencia de vitamina E y selenio en pollos, y en
especial en pavos, puede resultar en una miopatía grave de
la molleja (figura 2-4 H) Y músculos cardiacos (147).
Alteración del tarso agrandado en pavos
Los pavos que reciben dietas bajas en vitamina E y que
además contienen grasas o aceites oxidables pueden desa-
rrollar con rapidez agrandamiento característico de los tar-
sos y extremidades arqueadas a las 2 o 3 semanas de edad
(141). Si se les permite a los pavos continuar con estas
dietas, por lo común, el agrandamiento de los tarso s desa-
parece cuando los pavipollos tienen seis semanas de edad,
sólo para reaparecer de manera más grave cuando llegan a
las 14 a 16 semanas, en especial en machos criados en pisos
de alambre o rejilla. Se aumenta la excreción de creatina y
se reducen las concentraciones de creatina muscular. La
necesidad por la vitamina E, puede estar relacionada con
la protección de biotina, que de otra manera puede destruir-
se en presencia de grasas rancias o aceites (144).
Tratamiento de la deficiencia
Si no está muy avanzada, la diátesis exudativa y la miopatia
nutricional en pollos se elimina con facilidad por adminis-
tración de las dosis ade;uadas de vitamina E y selenio por
inyección, mediante dosificación oral o en el alimento. La
encefalomalacia puede o no responder al tratamiento con
vitamina E, dependiendo del grado del daño al cerebelo. La
miopatía de la molleja en pavos se previene mediante la su-
plementación a las dietas deficientes con vitamina E y
selenio. En éstasno influye la concentración de aminoácidos
azufrados en la dieta.
. VITAMINA K
Éstase requierepara la síntesisde protrombina. Es un cofactor
en la carboxi!ación postranslacional de! ácido g!utámico en
protrombina y una proteína en hueso, la osteocalcina. El
52 Enfermedades de las aves
producto, el ácido carboxiglutámico gamma, es aniónico en
pH fisiológico y participa en la fijación de Ca2+a la proteína
durante la coagulación de la sangre. En ausencia de vitamina
K, el hígado secreta al cuerpo una protrombina anormal que
carece de ácido carboxiglutámico gamma (59). Ya que la
protrombina es una parte importante del mecanismo de
la coagulación sanguínea. la deficiencia de vitamina K re-
sulta en un notable aumento del tiempo de coagulación; un
pollo o pavipollo afectado puede sangrar hasta morir por un
golpe ligero u otra lesión.
La deficiencia de vitamina K reduce el contenido de
ácido carboxiglutámico gamma del hueso en gallinas pone-
doras y en pollitos en crecimiento (87).
Signos y patología de la deficiencia
Los signos de deficiencia de vitamina K se manifiestan con
mayor frecuencia de 2 a 3 semanas después de cuando se
alimenta a los pollos con una dieta deficiente en vitamina
K. La presencia de sulfaquinoxalina en el alimento o agua
para beber, puede aumentar la incidencia y gravedad del
trastorno. Se presentan grandes hemorragias en la pechuga,
patas y ala, cavidad abdominal, o ambas. Los pollos mues-
tran anemia que puede deberse en parte a la pérdida de
sangre. Pero también por el desarrollo de una médula ósea
hipoplásica. Aunque el tiempo de coagulación sanguíneaes
una buena medida de.la deficiencia de vitamina K, una más
exacta es la obtenida por la determinación de tiempo de
protrombina. Las cantidades inadecuadas de vitamina K en
dietas para reproductores originan mayor mortalidad em-
brionaria al final de la incubación. Los embriones muertos
muestran hemorragias.
Tratamiento de la deficiencia
De las 4 a 6 horas después de administrar la vitamina K en
pollos deficientes, la sangre Goagulade manera normal, pero
no puede ser tan rápida la recuperación de la anemia o
desaparición de las hemorragias.
TIAMINA (VITAMINA 81)
La tiamina se convierte en el cuerpo en una forma activa, el
pirofosfato de tiamina, que es un importante cofactor en las
reacciones de descarboxilación oxidativa e intercambios
de aldehídos en el metabolismo de los carbohidratos. La
deficiencia de tiamina conduce a la anorexia extrema, poli-
neuritis y muerte.
Signos y patología de la deficiencia
La polineuritis se observó en pollos adultos de cerca de tres
semanasdespués de recibir una dieta deficiente en tiamina.
En pollitos jóvenes ésta puede presentarse antes de las dos
semanas de edad; el inicio es rápido en los pollos jóvenes,
pero más gradual en aves adultas. A la anorexia sigue
pérdida de peso, plumas erizadas, debilidad en las patas y
marcha irregular. Los pollos adultos muchas veces presen-
tan cresta azul. Conforme avanza la deficiencia, se nota
parálisis aparente de los músculos, que comienza con los
(Capítulo2)
tlexores de los dedos y avanza hacia arriba, afecta los
músculos extensores de las patas, alas y cuello. Es típico que
el pollo se siente en sus patas tlexionadas y gire la cabeza
hacia atrás en una posición de "observando las estrellas"
(figura 2-6). La retracción de la cabeza se debe a la parálisis
de los músculos anteriores del cuello. El ave pierde pronto
la capacidad de pararse o sentarse erguida y se apoya en el
piso, donde permanece con la cabeza retraída.
La temperatura corporal puede bajar hasta 35.6 °C.
Hay disminución progresiva de la frecuencia respiratoria.
Las suprarrenales se hipertrofian más en las hembras que en
los machos; la corteza se afecta en mayor grado que la
médula. Parece ser que el grado de hipertrofia determina el
grado de edema, que se presenta principalmente en la piel.
El contenido de adrenalina de la suprarrenal aumenta con-
forme se hipertrofia el órgano. La atrofia de los órganos
genitales es más pronunciada en machos que en hembras. En
el corazón se da un ligero grado de atrofia; el lado derecho
puede encontrarse dilatado; se afecta con mayor frecuencia
la auricula que el ventriculo. La atrofia de las paredes del
estómago e intestinos puede ser lo suficientemente grave
como para observarse con facilidad.
Las criptas de Lieberkühn en el duodeno de los pollos
con deficiencia se dilatan (figura 2-7) (63). La mitosis de
las células epiteliales en las criptas disminuye de manera
Figura 2-4. Encefalomalacia nutricional (deficiencia de vita-
mina E). A. Paresia en una pollona y otro con notables signos
neurológicos. Mientras que en pavos se puede observar
cualquier manifestación clinica, lo último se observa en
pollos ("enfermedad del pollo loco"). (Barnes.) B. Las aves
con signos neurológicos tienen inflamación cerebelar, ede-
ma, hemorragia y atenuación de las hojas A menudo se
observa conificación del cerebelo inflamado hacia el agujero
magno También se pueden desarrollar lesiones en el cere-
belo, aunque no son frecuentes. (Barnes.) C. Esta ave con
encefalomalacia nutricional crónica sobrevivió tres dias des-
pués del comienzo de los signos. Las áreas afectadas ahora
son pálidas y hundidas. (Barnes.) D. Intensa malacia del
cerebelo. Porciones variables de las hojas externas afecta-
das se encuentran finamente separadas del tejido normal
más interno. Existe congestión y hemorragia. Con un mayor
aumento, podrían observarse en los pequeños vasos los
trombos de fibrina característicos Las células inflamatorias
se encuentran ausentes o resultan mínimas. (Barnes.) E. As-
trocítos inflamados crecidos reemplazan mucha de la arqui-
tectura cerebelar normal en esta ave con encefalomalacia
crónica. Sólo permanecen partes aisladas de la capa granu-
lar y células individuales de Purkinje. (Barnes) F. Las pollo-
nas con paresia, por lo general no muestran lesiones
cerebrales, pero tienen polioencefalomalacia bilateral como
se puede observar aquí. (Barnes.) G. Míopatia nutricional.
La degeneracíón de fibras musculares puede resultar de
vitamina E, selenío o ambos, en cantidades inadecuadas.
Estas fibras se observan como líneas pálidas, a menudo
fusiformes en el músculo esquelético. Tambíén pueden ori-
ginar cambios similares la fibrosis, depósitos de grasa intra-
muscular y otras miopatías. (Barnes). H. Miopatía de la
molleja. La deficiencía de vitamina E, selenío, o ambos,
puede originar cambios miopáticos en el músculo liso así
como en el músculo cardiaco y esquelético. Las lesiones se
observan como amplias zonas pálidas en la musculatura de
la molleja. Los pavos resultan afectados con mayor frecuen-
cia. (Munger.)
 e histaminasa, algunas de las cuales están virtualmente
relacionadas con las reacciones de oxidación-reducción im-
plicadas en la respiración celular.

Signos y patología de la deficiencia

Cuando las aves se alimentan con una dieta deficiente en

riboflavina, crecen con lentitud y se debilitan y emacian; su
apetito es muy bueno; la diarrea se desarrolla entre la
primera y segunda semana.Los pollos no caminan, excepto
cuando se les obliga a hacerlo, y después muchas veces,
caminan sobre los tarsos con la ayuda de las alas. La
parálisis en las patas puede ser más prevalente que la pará-
lisis de los dedos enrollados (38). Los dedos se curvan hacia
dentro cuando caminan y descansan (figura 2-8). Por lo
generol,los pollos se encuentrenen posición de descanso.Las
alas muchas veces se caen, como si les fuera imposible
conservarlas en una posición normal. Los músculos de las
Figura 2-5. Diátesis exudativa en pollos.
patas se atrofian y se ablandan, y la piel se seca y se toma
áspera. Las aves jóvenes en etapasavanzadasde deficiencia
no se mueven, pero permanecenechadascon las patas despa-
notable; en etapasmuy avanzadasde deficiencia desaparece
la cubierta mucosa y deja una red de tejido conjuntivo. Las rramadashacia fuero.
células necróticas y restos celulares se acumulan en las crip- Una deficiencia de riboflavina en la dieta de gallinas
tas aumentadas.Las células exocrinas del páncreasmuestran resulta en disminución de la producción de huevo, mayor
mortalidad embrionaria, y un aumento en el tamaño y
vacuolación citoplásmica con formación de cuerposhialinos.
contenido de grasa del higado. La incubabilidad de los
huevos disminuye a las dos semanas después de que se
Tratamiento de la deficiencia alimenta a las gallinas con una dieta deficiente en riboflavi-
Los pollos que padecen deficiencia de tiamina responden en na, pero regresa a lo normal a los siete dias después de que
se agregan las cantidades convenientes de riboflavina a la
unas cuantas horas a la administración oral de la vitamina.
Ya que la deficiencia de vitamina BI ocasiona anorexia dieta. Los embriones que no nacen de los huevos de gallinas
alimentadas con dietas bajas en esta vitamina, son de menor
extrema, la suplementación en el alimento con la vitamina,
no es un tratamiento exacto hasta después de que las aves tamaño y muestran una alta incidencia de edema, degenera-
ción de los cuerpos de Wolffian, asi como emplumado
se recuperan de la deficiencia aguda. defectuoso. El emplume se refiere como torcido y resulta de
la falla de la salida de la pluma en la ruptura de las
cubiertas, lo que hace que las plumas se enrosquen de una
. RIBOFLAVINA (VITAMINA B2)
manera caracteristica.
La deficiencia de riboflavina en pavos jóvenes se
La riboflavina es un cofactor en muchos sistemas enzimá-
caracteriza por crecimiento inadecuado, emplumado defi-
ticos en el cuerpo. Los ejemplos de las enzimasque contienen
ciente, parálisis en piernas (139) e incrustaciones en las
riboflavina son: NAO y NAOP-citocromo reductasas,dehi-
drogenasa succínica, acildeshidrogenasa, diaforasa, xantina comisuras del pico y en los párpados. La dermatitis grave
oxidasa, L y O-aminoácido oxidasas,L-ácido hidroxi oxidasa de los pies y tarsos -marcada por hinchazón edemato-
Sa,descamación y profundas fisuras- se presenta en algu-
nos pavos con dicha deficiencia (104).
En casos graves de deficiencia de riboflavina, los
pollos muestran notable hinchazón y ablandamiento de
los nervios ciáticos y braquiales. Los nervios ciáticos, por lo
general, padecen los cambios más pronunciados, algunas
veces alcanzan un diámetro 4 a 5 veces el tamaño normal.
En el examen histológico de los nervios afectados se apre-
cian cambios degenerativos en las cubiertas de mielina de
los principales hacesnerviosos periféricos (figura 2-9); esto
puede estar acompañado por hinchazón y fragmentación del
cilindro eje. En la médula espinal hay proliferación de las
células de Schwann, cambios de la mielina, gliosis, y cro-
matólisis. En casos de parálisis de los dedos curvados, es
frecuente la degeneración de la placa terminal neuromuscu-
lar y tejidos musculares. Es posible que la riboflavina tam-
bién resulte esencial para el metabolismo de mielina de los
Figura 2~. Posición típica de "observando las estrellas" en
principales troncos nerviosos periféricos. No se desarrolla
un 00110Queoadecede deficienciade tiamina

Figura 2-7. Duodeno de un pollo con deficiencia de tiamina, grave dilatación de las criptas de lieberkühn (izquierda). Testigo
(derecha).30x.
distrofia macroscópica, aunque en algunos casos las fibras
musculares se degeneran por completo; existe degeneración
mielínica en una o más ramificaciones del nervio ciático.
Cambios similares se manifiestan en los troncos nerviosos
y braquiales.
El sistema nervioso de los embriones que no nacen a
partir de huevos puestos por gallinas alimentadas con dietas
deficientes en riboflavina tienen cambios degenerativos
muy parecidos a los descritos en pollos con deficiencia de
riboflavina (54).
Figura 2-8. Parálisis con los dedos torcidos (deficiencia de
riboflavina). Los signos típicos incluyen deficiente desarrollo.
rechazo a estar de pie o caminar, sentándose en sus patas
y tienen dedos torcidos hacia dentro (Swayne).
Enfermedades
nutricionales. 55
Los pollos alimentados con dietas bajas en riboflavina
desarrollan lesiones pancreáticas y duodenales, como
las descritas en la deficiencia de tiamina, además de los
clásicos signos de tipo nervioso (63).
Tratamiento de la deficiencia
Dos dosis de 100 I.1gde riboflavina deberían ser suficien-
tes para el tratamiento de pollos o pavipollos deficientes
en riboflavina, seguidas por incorporación de una cantidad
adecuada en la ración. No obstante, cuando se prolonga
mucho la deformidad de los dedos, el daño es irreparable y
la administración de la vitamina no soluciona el problema.
. ÁCIDO PANTOTÉNICO
Es un componente de la coenzima A, la cual interviene en
la formación de ácido cítrico, en el ciclo de Krebs la síntesis
y oxidación de ácidos grasos, la oxidación de cetoácidos
resultante de la desaminación de aminoácidos, acetilación
de colina y muchas otras reacciones.
Signos y patología de la deficiencia
Los signos de la deficiencia de ácido pantoténico en pollos
son dificiles de diferenciar de aquellos que se presentan por
deficiencia de biotina; las deficiencias pueden resultar ya
sea en dermatitis, plumas rotas, perosis, poco crecimiento y
56 . Er¡fermedades
de las aves
Figura 2-9. Parálisis con los dedos torcidos. Neuropatía
periférica caracterizada por inflamación y degeneración axo-
nal, activación y proliferación de las células de Schwann y
degeneración de mielina 7ax. (Swayne, Barnes.)
mortalidad. Cuando hay insuficiencia de ácido pantoténico
en los pollos, se observan crecimiento retrasado y tosco de
las plumas; emaciación y lesiones semejantes a escaras
costrosas en la comisura del pico. Los márgenes de los
párpados son granulares, y desarrollan pequeftas escarasen
éstos.Los párpadosmuchas vecesseadhieren por un exudado
viscoso; están contraidos y se restringe la visión. Hay des-
prendimiento lento del epitelio queratinizado de la piel. Las
capas externas de la piel entre los dedos y la parte inferior
de las patas, algunas veces, se desprenden; en estos puntos,
se presentan pequeftas roturas y fisuras. Estas pequeftas
fisuras se agrandan y profundizan tanto que los pollos se
mueven muy poco. En ciertos casos, se cornifican las capas
de la piel de las patas de los pollos con deficiencia, y se
originan protuberancias semejantes a verrugas sobre los
nudos de las patas.
En la necropsia se observa la presencia de una sustan-
cia semejante al pus en el pico y un exudado opaco blanco
grisáceo en el proventriculo (131). El higado se hipertrofia
y puede cambiar de color de amarillo pálido a amarillo
sucio. El bazo se atrofia de manera ligera. Los riftones están
un poco agrandados. Los nervios y fibras con mielina de la
médula espinal presentan degeneración de la mielina (127).
Estas fibras degeneradas se observan en todos los segmen-
tos de la médula a la región lumbar.
El ácido pantoténico es necesario en la dieta de gallinas
reproductoras para la incubabilidad normal de los huevos
(60). Beer y colaboradores (21) observaron que el dia de
máxima mortalidad embrionaria depende del grado de de-
ficiencia de ácido pantoténico y que las deficiencias margi-
nales originan aves en extremo débiles que no sobreviven a
menos que se les inyecte de manera inmediata con ácido
pantoténico (200 ¡.1gintraperitoneales). Hemorragias subcu-
táneasgraves y edema son los signos de deficiencia de ácido
pantoténico en el desarrollo de los embriones de pollo (21).
(Capítulo2)
La deficiencia de ácido pantoténico en pollos, provoca
lesiones duodenales y pancreáticas como las descritas en la
deficiencia de tiamina (pero en menor grado), la dermatosis
y ataxia grave progresan hasta imposibilitar a las aves a
pararse. Además, hay necrosis linfocitaria pronunciada y
depleción linfoide en la bolsa de Fabricio, timo y bazo (63).
Tratamiento de la deficiencia
La deficiencia de ácido pantoténico parece ser por completo
reversible, si no está muy avanzada, por tratamiento oral o
inyección con la vitamina seguida por la restauración de una
adecuadaconcentración en la dieta.
. ÁCIDO NICOTíNICO (NIACINA)
El ácido nicotínico es la vitamina componente de dos im-
portantes coenzimas, dinucleótido de adenina nicotinamida
(NAD, del inglés nicotinamide adenine dinucleotide) y
fosfato de dinucleótido de adenina nicotinamida (NADP, del
inglés nicotinamide adenine dinucleotide phosphate), que
participan de manera intensa en el metabolismo de carbohi-
dratos, grasas y proteínas. Son en especial importantes en
las reacciones metabólicas que proveen energía. Una o
ambas coenzimas toman parte en la oxidación anaerobia
o aerobia de la glucosa, síntesis de glicerol y catabolismo,
síntesis de ácidos grasos y oxidación, y oxidación de acetil
coenzima A por medio del ciclo de Krebs.
Interrelaciones niacina-triptófano-piridoxina
La triptófano pirrolasa cataliza la reacción inicial en la prin-
cipal vía metabólica del catabolismo del triptófano. La
picolínica carboxilasa regula un importante punto lateral en
la vía en la cual un intermedio entra a una secuencia de
reacciones resultantes de su degradación en dióxido de car-
bono, agua y amoniaco o entra a una vía biosintética que
favorece la síntesis de NAO. La picolínica carboxilasa
cataliza la primera reacción de la vía de degradación, mien-
tras que la primera reacción en la vía de NAO se desarrolla
de manera no enzimática. La alta actividad de la picolínica
carboxilasa limita la síntesis de NAO de triptófano.
Las enzimas clave en el metabolismo del triptófano
requieren de la vitaminaB6 como un cofactor, y limitan toda
la vía en la deficiencia de vitamina B6. Briggs y colabora-
dores (28), mostraron primero que los requerimientos de
niacina en pollos y gallinas dependen de la concentración
de triptófano en el alimento. Cuando el triptófano es margi-
nalmente adecuado, los pollos pueden sintetizar alrededor
de 1 mg de niacina a partir de 45 mg de triptófano en la dieta
(17, 35, 48). Los patos, en contraste, son mucho menos
eficientes; cerca de 1 mg de niacina se puede sintetizar a
partir de 175 mg de triptófano en la dieta (35). Esta dife-
rencia en la eficacia de conversión de triptófano en niacina,
se reflejó en un mayor requerimiento de niacina en los patos
que en los pollos. Se atribuye a la relativamente alta activi-
dad de la picolínica carboxilasa en patos (35, 48).

Signos y patología de la deficiencía
E1 principal signo de deficiencia de ácido nicotínico en
pollitos, pavos y patos es un agrandamiento de la articu-
lación del tarso y arqueo de las patas, similar a la perosis
(146). La principal diferencia entre este trastorno y la pero-
sis por deficiencia de manganeso o colina es que en la
deficiencia de ácido nicotínico el tendón de Aquiles pocas
veces se separa de sus cóndilos. Scott (141) mostró que
tanto el ácido nicotínico como la vitamina E son necesarios
para la prevención de la enfermedad en pavos. Briggs (27)
describió más signos de deficiencia de ácido nicotínico
como inflamación de la boca, diarrea y emplume pobre. Las
alteraciones del tarso y las lesiones de la boca fueron sobre-
salientes en patos y pollos respectivamente en estudios
recientesde Chen (35). La deficiencia de niacina/triptófano
en pollos provoca lesiones duodenales y pancreáticas
comparables con las ocasionadas por la deficiencia de tia-
mina (63).
Ringrose y colaboradores (132) observaron menor in-
gestión de alimento y peso corporal, disminución en el
porcentaje de la producción de huevo y menor incubabilidad
de los huevos cuando se alimentó a las gallinas con una dieta
semipurificada basada en caseína y gelatina como fuentes
de proteina y carentes de niacina suplementaria. No se
observaron signos patológicos. Aunque no hay evidencia de
alguna necesidad para suplementar con ácido nicotínico las
dietas prácticas de pollos maduros (2), se menciona que la
suplementación con niacina incrementa el tamailo de los
huevos en reproductoras de pavos (68).
Tratamiento de la deficiencia
La suplementación de una ración deficiente con las cantida-
des requeridas de ácido nicotínico, tiene muy poco o ningún
efecto en los casos que han progresado al grado en que el
tendón se ha deslizado de los cóndilos (perosis) o en casos
avanzados de agrandamiento del tarso en pavos adultos
machos.
PIRIDOXINA (VITAMINA 86)
La piridoxina es necesariapara varias enzimas, en particular
aquéllas implicadas en la transaminación y descarboxila-
ción de aminoácidos. Las coenzimas son la fosfato piridoxal
y la fosfato piridoxamina.
Signos y patologia de la deficiencia
Los signos en pollos con deficiencia de piridoxina son
apetito deprimido, pobre crecimiento, perosis y signos ner-
viosos característicos. Cuando caminan, las aves muestran
movimientos nerviosos de sacudida de las patas y muchas
veces padecen convulsiones espasmódicas, que por lo ge-
neral terminan en la muerte. Durante estasconvulsiones, las
avespuedencorrer sin sentido, aleteary caersobrelos costados
o rodar por completo sobre la espalda, con movimientos rá-
pidos de sacudidade las patasy cabeza.Estos signossepueden
diferenciar de los que se presentan por encefalomalacia
(deficiencia de vitamina E). Dor la intensidad relativamente
Enfermedades nutricionales
mayor de la actividad de las aves cuando se les captura, que
a menudo las deja exhaustas o muchas veces mueren.
Gries y Scott (64) observaron que las aves alimentadas
con ba.ias cantidades de piridoxina (hasta de 2.2 mg de
B6/kg de dieta) combinados con un alto valor de proteína
(31%) tienen signos nerviosos clásicos. Las concentracio-
nes intermedias (2.5 a 2.8 mg de B6/kg de alimento) com-
binadas con 31% de proteína ocasionan perosis grave, pero
sin signos nerviosos; la consecuencia es la curvatura ósea.
Si la dieta contiene 22% de proteína, aun las concentracio-
nes más bajas de Jliridoxina (1.9 mg/kg de alimento) no
provocan signos nerviosos, perosis o incluso menor índice
de crecimiento. La función de la piridoxina en el metabo-
lismo de los aminoácidos se refleja en un mayor requeri-
miento cuando se alimenta con altos valores de proteína.
En patos jóvenes los síntomas de la deficiencia de
piridoxinase mencionan que son crecimiento deficiente y
bajo consumo de alimento, hiperexcitabilidad, debilidad,
anemia hipocrómica microcítica, convulsiones y muerte
( 190).
En las aves adultas, la deficiencia de piridoxina origina
una reducción notable de la producción de huevo y en la
incubabilidad, así como también disminución en el consu-
mo de alimento, pérdida de peso y muerte. La inyección de
piridoxina en el huevo fértil, ha aumentado la incubabilidad
de los huevos de pavos reproductores, que han recibido en
sus dietas más de dos veces la concentración de piridoxina
estimada como requerimiento por el Nationa/ Research
Counci/ (135). Esto sugiere que en ciertas condiciones, el
requerimiento de los reproductores puede ser mayor que la
concentración de piridoxina en la dieta que se utiliza en con-
diciones prácticas.
. BIOTINA
Es un cofactor en reacciones de carboxilación y descarbo-
xilación que incluyen la fijación de bióxido de carbono.
Estas reacciones tienen importantes funciones en los proce-
sos anabólicos y en el metabolismo de nitrógeno.
Signos y patología de la deficiencia
En la deficiencia de biotina, la dermatitis de las patas y la
piel alrededor de los ojos es parecida a la observada en
la deficiencia de ácido pantoténico. Por tanto, al hacer un
diagnóstico diferencial, por lo común es necesario examinar
la composición de la dieta.
La perosis es un signo de avitaminosis por biotina en
pollos y en pavos en crecimiento. Los signos de deficiencia
de biotina en pollos incluyen otras anormalidades de la tibia.
Bain y colaboradores (15) informan que las aves alimenta-
das con una dieta purificada sin biotina tienen tibias más
cortas, mayor densidad ósea y cenizas, y un patrón anormal
de modelación del hueso: el lado medial de la corteza media
diafisaria estaba más gruesa que la de la parte lateral en
pollos alimentados con la dieta libre de biotina, mientras que
se presenta el patrón opuesto en pollos alimentados con la
misma dieta suplementada con cantidades apropiadas de
biotina. Esto origina la posibilidad de que la biotina inter-
venga en varias deformidades de las extremidades (15). Los
58 . Enfermedades de las aves
cambios en las concentraciones tibiales de los ácidos grasos
que son precursores de las prostaglandinas, se correlacionan
con anormalidades óseas en pollitos deficientes en biotina,
lo que sugiere que la síntesis alterada de prostaglandinas sí
puede ser un factor contribuyente en los patrones de mode-
lación ósea trastornada del tibiotarso en la deficiencia de
biotina(171).
La biotina resulta esencial para el desarrollo embrio-
nario (39, 40). Los embriones de gallinas alimentadas con
dietas deficientes en biotina desarrollaron sindactilia, un
exceso de membrana entre el tercer y cuarto dedos. Muchos
embriones que no nacen son condrodistróficos, que se ca-
racterizan por tamaño reducido, pico de perico, curvación
grave de la tibia, acortamiento o torcimiento del tarsometa-
tarso, acortamiento de los huesos del ala y cráneo, y acor-
tamiento y flexión de la escápula. Se pueden presentar dos
máximos en la mortalidad: uno durante la primera semana
y el segundo durante los tres últimos días de incubación.
Robel y Christensen (134) reportaron que la inyección
de 87 ¡.tg de O-biotina en los huevos de pavas blancas
que se habían conservado en condiciones comerciales
resultaron en, aproximadamente, 4 a 5% de mayor incuba-
bilidad en sus huevos. Se desconocela:razón de esteaumento;
sin embargo, los autores sugieren que las concentraciones
de biotina o la disponibilidad de biotina en el huevo pudo
haber estado baja.
El síndrome de hígado y riñones grasos (SHRG) es un
trastorno dependiente de biotina que se observa en pollos
de engorda. Los signos en los pollos son menor crecimiento,
infiltraciones grasasen hígado, riñones y corazón, disminu-
ción de glucosa plasmática, aumento de ácidos grasos libres
en plasma, y aumento en la proporción de C16:1 aCl8:0de
ácidos grasos en hígado y tejido adiposo (123, 175). Altas
concentraciones de proteína o grasa en la dieta reducen o
eliminan la mortalidad, mientras que proteína o grasa ele-
vadas aumentan los signos por deficiencia de biotina. El
ayuno exacerba el SHRG y la mortalidad relacionada (175),
y disminuye la concentración de glucosa en sangre e incre-
menta los ácidos grasos libres en plasma. La carboxilasa
pirúvica, una enzima que contiene biotina, disminuye su
actividad en el SHRG por deficiencia de biotina (123). Se
sugiere que la deficiencia de biotina altera la gluconeogé-
nesis por la baja actividad de esta enzima, lo que ayuda a
aumentar la conversión de piruvato en ácidos grasosoLos
pollos con SHRG a menudo no presentan los signos carac-
terísticos de la deficiencia de biotina.
Esto puede ser un fenómeno pasajero, donde los cam-
bios en el metabolismo tisular favorece que SHRG se pre-
sente con rapidez en pollitos con deficiencia de biotina, pero
los signos clásicos por la deficiencia de este elemento
requieren un periodo más largo para desarrollarse (29).
Se piensa que la biotina participa en el "síndrome de
muerte aguda" (o "síndrome de muerte repentina") en
pollos de engorda. La deficiencia de biotina altera el perfil
de los ácidos grasos no saturados en los tejidos lípidos, de
tal manera que se supone altera la conversión de ácido
linoleico en ácido araquidónico (170). El último es un
precursor de prostaglandinas, la prostaciclina 12y el trom-
boxano A2, que tienen un notableefecto en el sistemavascular.
La concentración de biotina en hígado se encontró deprimida
en pollos que tuvieron síndrome de muerte aguda (85).
(Capítulo2)
La función de la biotina en el síndrome de muerte
aguda permanece sin aclarar. La biodisponibilidad de la
biotina para pollos y pavos varía mucho entre los ingredien-
tes comerciales del alimento (57, 108, 176). En algunos
granos, sólo se encuentra 10% de biotina disponible, pero
es por completo disponible en otros. Ésta es una considera-
ción importante en la formulación de dietas para satisfacer
los requerimientos de biotina en aves domésticas.
Tratamiento de la deficiencia
Patrick y colaboradores (122) y Jukes y Bird (79) informa-
ron que era suficiente la inyección o la administración oral
de algunos microgramos de biotina para prevenir la defi-
ciencia de biotina en pollos y pavipollos.
. ÁCIDO FÓLICO(FOLACINA)
El ácido fólico es una parte del sistema enzimático impli-
cado en el metabolismo de un carbono. Interviene en la
síntesis de purina y grupos metil de metabolitos importantes
como colina, metionina y tiamina. El ácido fólico, por tanto, es
necesario para el metabolismo normal de los ácidos nuclei-
cos y la formación de las nucleoproteínas requeridas para la
multiplicación celular.
Signos y patología de la deficiencia
La deficiencia de ácido fólico en pollos se caracteriza por
crecimiento pobre, plumaje deficiente, anemia y perosis. El
ácido fólico es necesario para la pigmentación en las plumas
de pollas Rhode Island rojas y Leghorn blancas. Por tanto,
el ácido fólico, la lisina, el cobre y el hierro parecen reque-
rirse para la prevención de la acromía de las plumas en aves
domésticas de color.
Una deficiencia en la dieta para reproductoras de po-
llos o pavos origina un notable aumento en la mortalidad
embrionaria. Los embriones mueren pronto después de
picar la cámara de aire. De acuerdo con Sunde y colabora-
dores (159, 169), un maxilar superior deformado y la cur-
vatura tibiotarsiana son lesiones de deficiencia embrionaria.
Los pavipollos muestran una parálisis cervical peculiar y
mueren a los dos días después del inicio de estos signos, a
menos que se administre ácido fólico de manera inmediata.
Los pavipollos sólo presentan anemia ligera.
La deficiencia de ácido fólico en pollitos provoca
arresto megaloblástico de formación eritrocítica en médula
ósea,que resulta en una anemia macrocítica grave como uno
de los primeros signos en los pollos. También se reduce la
formación de células blancas, lo que ocasiona una agranu-
locitosis marcada.
Interrelación ácido fólico-colina
El ácido fólico tiene una participación central en el metabo-
lismo del grupo metil. Young y colaboradores (191) obser-
varon que cuando una dieta para pollos es deficiente en
ácido fólico, se reduce el aumen~oen la concentración de
colina, pero no previene por completo, la incidencia y la
gravedad de la perosis. Seha observado una disminución en

el crecimiento de pollos alimentados con dietas prácticas.
que tiene poco ácido fólico y deficienciasmarginalesen
metionina y colina. La suplementación de la dieta con ácido
fólico o metionina y colina estimularon el crecimiento en
estas condiciones (125).
Tratamiento de la deficiencia
Una inyección intramuscular única de 50 a 100 ¡.Lgde ácido
pteroilglutámico (fólico) puro, ocasiona una respuesta má-
xima de los reticulocitos a los cuatro días en pollos con
deficiencia de ácido fólico con anemia grave (136). Los
valores de hemoglobina y los índices de crecimiento regre-
san a lo normal en una semana. La adición de 500 ¡.Lgde
ácido fólico/lOO g de alimento, originó una recuperación
comparable a la obtenida con la inyección de la vitamina.
. VITAMINA 812 (CO8ALAMINA)
La vitamina 812 participa en la síntesis de ácidos nucleicos
y de metil, y en metabolismo de carbohidratos y grasas.Una
de sus principales funciones enzimáticas comprende la iso-
merización de la coenzima A metilmalonil para formar
succinil CoA.
Signos y patología de la deficiencia
Los signos de deficiencia de vitamina 812 son crecimiento
lento, disminución de la eficacia de la conversión de alimen-
to, mortalidad y reducción del tamaño e incubabilidad del
huevo. Los signos específicos de la deficiencia de vitami-
na 812 no se han demostrado en aves en crecimiento o en
aves adultas. Se informa que la deficiencia de vitamina B12
provoca en pollos degeneración mielina. Algunos investiga-
dores comunicaron más fosfolípidos totales y menores con-
centraciones de galactolípidos de pollos deficientes, lo que
sugiere alteración de la maduración mielínica (83). La pe-
rosis también se presenta en la deficiencia de vitamina 812
en pollos y pavipollos, cuando sus dietas carecen de colina,
metionina o betaínacomo fuentes de grupos metil. La adición
de vitamina 812 puede prevenir la perosis en estos trastor-
nos, debido a su efecto en la síntesis de los grupos metil.
Los embriones deficientes en vitamina 812 tienen un
máximo en la mortalidad en el día 17 de incubación, tamaño
reducido, mioatrofia de las patas, homorragias difusas, pe-
rosis, edema e hígado graso (113, 118).
Tratamiento de la deficiencia
Peelery colaboradores (124), mostraron que la inyección de
2 ~g de vitamina BI2/gallina, aumentó la incubabilidad
de los huevos de gallinas deficientes en vitamina BI2 de
aproximadamente de 15 a 80%en una semana. La adición
de 4 mg de vitamina Bl2/tonelada en el alimento de las
reproductoras es suficiente para conservar máxima incuba-
bilidad y producir pollos con suficiente almacenamiento de
la vitamina para prevenir cualquier deficiencia durante las
primeras semanasde vida. Si se aplican inyecciones simila-
res a pollos jóvenes seguidas por suplementación de la
ración para las aves, también se corrige la deficiencia.
Enfermedades
nutriciona/es . 59
. COLINA
Está presenteen acetilcolina en los fosfolípidos corporales y
actúa como una fuente metil en la síntesis dentro del cuerpo
de compuestos que contienen metil como la metionina,
creatina, carnitina y N-metilnicotinamida. La colina por sí
misma no actúa como un donador de metil, pero primero se
debe oxidar al compuesto betaína que entoncespuede donar
uno de sus tres grupos metil a un aceptor metil como la
homocisteína o la glucociamina para la formación de me-
tionina o creatina, respectivamente.
Signos y patología de la deficiencia
Además del poco crecimiento, el principal signo de la
deficiencia de colina en pollos y pavipollos es la perosis
(figur-qs 2-10 y 2-11). Los pavos jóvenes tienen un alto
requerimiento de colina y por tanto, muestran una alta inci-
dencia de perosis grave a menos que se tenga cuidado en
suplementar la dieta con colina. La perosis se caracteriza
por hemorragias punteadasy una ligera hinchazón alrededor
de la articulación tibiotarsiana, seguida por un aplanamiento
aparente de la articulación tibiometatarsa! por la rotación
del metatarso. El metatarso continúa girando y puede llegar
a tlexionarse o arquearse, de tal modo que queda fuera de
alineación con la tibia. Cuando se presenta este trastorno,
las patas no soportan el peso del ave. El cartilago articular
se deforma y el tendón de Aquiles se desliza de sus cóndilos.
Cuando a las pollonas de postura que han recibido
dietas de cria con altas concentraciones de colina, se les
alimenta con dietas muy deficientes, aumenta el porcentaje
de grasa en el higado. En los higados de pollos deficientes
en colina, el contenido de grasa es más alto en hembras
que en machos. Sin embargo, la deficiencia de colina es
Figura 2-10. Deficiencia de colina. En un ave alimentada
con una dieta deficiente en colina, se observa retardo del
desarrollo, emplumado inadecuado y piernas cortas, grue-
sas y arqueadas tipicas de la condrodistrofia. (Swayne)
60 . Enfermedades de las aves
Figura 2-11. Deficiencia de colina. Perosis y deformidad del
tibiotarso de un pollo de engorda al cual se alimentó con una
dieta que carecía de la colina adecuada
poco frecuente en pollos y pavos adultos alimentados con
raciones comerciales. Nesheim y colaboradores (112) mos-
traron que es más probable que desarrollen hígado graso las
pollonas alimentadas con altas concentraciones de colina
durante las 8 a 20 semanas del periodo de crecimiento,
cuando se les alimenta con dietas purificadas de postura
bajas en colina, que las pollonas alimentadas con dosis
mínimas durante el mismo periodo de crecimiento. Estos
resultados indican que los pollos maduros pueden sintetizar
colina, pero no desarrollan por completo esta capacidad si
se les dan dietas que contengan grandes cantidades.
Tratamiento de la deficiencia
Si se nota la deficiencia de colina en pollos y pavipollos
antes de que se desarrollen los signos de perosis, se pueden
curar mediante la suplementación en la ración con suficiente
colina para cubrir los requerimientos. Una vez que se desliza
el tendón en los animales que padecen deficiencia de coli-
na, el daño es irreparable.
ELEMENTOS INORGÁNICOS
ESENCIALES
Los elementos minerales esenciales son tan importantes
como los aminoácidos y las vitaminas para conservar la
vida, el bienestar y la producción de las aves domésticas.
Participan en la composición de huesos y aportan la rigidez
y fuerza necesarias al esqueleto para soportar los tejidos
blandos. Los minerales se combinan con proteínas, lípidos y
otras sustancias que forman los tejidos blandos. Intervienen
en la conservación de la presión osmótica y el equilibrio
acidobásico y ejercen efectos específicos en la capacidad de
los músculos y nervios para responder a los estímulos. Los
minerales también son necesarios para la activación de
muchas enzimas del cuerpo.
Los elementos inorgánicos indispensables para la
conservación del bienestar son calcio, fósforo, magnesio,
potasio, sodio, cloro; los elementos traza son manganeso,
hierro, cobre, cinc, yodo, molibdeno y selenio. El tlúor en
pequeñascantidades es un constituyente constante de varios
tejidos, en particular de los huesos. Las trazas de estos
(Capítulo2)
elementos pueden ser básicas o por lo menos benéficas para
algunas especies,pero no existe alguna evidencia directa en
aves domésticas. Los análisis de constituyentes minerales
individuales en el cuerpo de pollos muestran que hay ma-
yores porciones de calcio, fósforo, magnesio y cinc en los
huesos.Otros elementos esencialesse distribuyen en múscu-
los, otros tejidos blandos y líquidos corporales.
. CALCIO Y FÓSFORO
El calcio (Ca) y el fósforo (P) están muy relacionados en el
metabolismo, en particular con la formación de hueso. La
principal porción de Ca en la dieta, se emplea para la for-
mación de hueso en aves en crecimiento y de cascarón en
las gallinas. El Ca también resulta básico para la coagula-
ción de la sangre y se necesitajunto con el sodio y el potasio
para el funcionamiento normal del corazón. El calcio es un
factor importante en la regulación del metabolismo celular
y otros procesos.
Además de su función en la formación del hueso, el
fósforo es un componente básico de los nucleótidos purina
y otros compuestos fosforilados implicados en la transfe-
rencia o conservación de energía libre en reacciones bioquí-
micas. Tiene funciones relevantes en el metabolismo de los
carbohidratos y las grasas, y entra en la composición de
importantes constituyentes de todas las células vivas. Las
sales formadas a partir de fósforo toman parte en la conser-
vación del equilibrio acidobásico.
El empleo de Ca y P depende de la presencia de una
cantidad adecuada de vitamina D en la dieta. Cuando hay
deficiencia de vitamina D, se reduce el depósito de estos
minerales en los huesosde pollos y pavipollos en crecimien-
to, se observa depleción de mineral en los huesos, y dismi-
nuye la cantidad de calcio en los cascarones de los huevos.
De acuerdo con Long y colaboradores (95, 96, 97), las
deficiencias de Ca y P en la dieta de pollos de engorda
jóvenes ocasionan raquitismo, el cual difiere en histopato-
logía y también es distinto del raquitismo por deficiencia de
vitamina D. En las tibias de los pollos alimentados desde el
nacimiento por dos semanas con una dieta que contiene
0.3% de Ca se observó una ampliación de la zona prehiper-
trófica proliferativa del cartílago epifisiario y contornos
irregulares en la unión entre las zonas de cartílago prolife-
rativo e hipertrófico (96). Las columnas de cartílago irregu-
lar y los vasos epifisiarios elongados estuvieron presentes.
A la cuarta semana, la placa de crecimiento epifisiario se
había ampliado, y en algunos casos, se extendía como un
tapón cartilaginoso a la metáfisis. Histológicamente, las
zonas proliferativas e hipertróficas eran irregulares y mu-
chas veces contenían áreas de células no viables. La zona
hipertrofiada se amplió de manera notable en algunos pollos
a la cuarta semana. Los vasos sanguíneos metafisariQs in-
vadieron a lo largo de la región lateral, pero no la región
apical, de los tapones cartilaginosos; las columnas de cartí-
lago de la metáfisis se encontraban engrosadase irregulares.
Los investigadores observaron que la patología es similar a
la de la condrodisplasia tibial.
De acuerdo con Long y colaboradores (97), la deficien-
cia de P (0.2% disponible en la dieta) y el exceso de Ca
(2.24% de Ca y 0.45% de P disponible) resultan en anorma-

lidades similares en las tibias. Se observaron varias anorma-
lidades histológicas, pero lo más notable fue un marcado
alargamiento de las columnas de cartílago epifisario hiper-
trofiado degenerado y algunos pollos no pudieron poberse
de pie hacia la cuarta semana,estuvieron en una postura con
las patas "abiertas". Muchas veces se presentan fracturas
cerradas y arqueo o rotación de tibiotarsos.
Julian (81) observó que los pollos deficientes en fós-
foro aumentaron sus frecuencias respiratorias y estaban
policitémicos. Disminuyeron el C02 y el 02 sanguíneos,
quizá por la poca fuerza de las costillas e invaginación,
lo que interfiere con los movimientos respiratorios de la caja
torácica. Las aves murieron por insuficiencia ventricular
derecha, a menudo acompafiada de ascitis.
En gallinas de postura, la deficiencia de Ca resulta en
menor producción de huevo y huevos de cascarón más
delgado, así como también tendencia a disminuir el conte-
nido de calcio de los huesos,primero por remoción completa
de la médula ósea, seguida por una remoción gradual de
hueso cortical. Por último, los huesos se hacen tan delgados
que pueden fracturarse de manera espontánea, en especial
en vértebras, tibias y fémures. Este trastorno puede relacio-
narse con un síndrome denominado "fatiga de la ponedora
en jaula" (130). En tanto una deficiencia marginal de Ca a
menudo se encuentra como un agente activador de este
síndrome, éste parece no deberse a una simple deficiencia
de Ca, sino que también incluye otros factores etiológicos
aún no identificados.
Exceso de calcio
Shaney colaboradores (150) alimentaron pollonas Leghom
con dietas que contenían 3.0% de Ca y 0.4% de P de las 8 a
las 20 semanas de edad. La nefrosis y la gota visceral se
observaron en el tratamiento rico en Ca a las 16 semanasde
edad. Wideman y colaboradores 1985 (177) dieron a las
pollonas de reemplazo dietas que contenían concentracio-
nes en exceso (3.25%) o adecuadas(1.0%) de Ca en com-
binaciones con P disponible de manera moderada (0.6%) o
baja (0.4%) desde las siete semanashasta las 18 semanasde
edad. Todas las aves recibieron una dieta de postura comer-
cial durante el periodo de postura. Las pollas alimentadas
con dietas de 3.25% de Ca desarrollaron una alta incidencia
de urolitiasis a las 18 semanas,que persistió o aumentó en
el periodo de postura hasta las 51 semanasde edad. Las bajas
concentraciones de fósforo en la dieta durante el crecimien-
to exacerbaron el efecto de exceso de Ca.
MAGNESia
El magnesio (Mg) es indispensable para el metabolismo de
los carbohidratos y para la activación de muchas enzimas,
en especial aquellas que intervienen en las reacciones de
fosforilación. Resulta esencial para la formación de hueso;
cerca de dos tercios están presentesen hueso principalmente
como un carbonato. Los cascaronesde huevo contienen casi
0.4% de Mg.
Almquist (6) observó que los pollos alimentados con
una dieta deficiente en Mg crecieron con lentitud por apro-
ximadamente una semana y después cesaron de crecer y
Er¡fermedadesnutriciona/es 61
estuvieron letárgicos. Cuando se les molestaba, a menu-
do estasaves padecíanuna breve convulsión acompañadade
jadeo, y por último un estado comatoso y algunas veces
murieron. Los signos de deficiencia de Mg de los pavipollos
son parecidos a los detectados en pollos (157). La hipomag-
nesemia e hipocalcemia están relacionadas con deficiencia
grave de magnesio en pollitos. Las tibias tienen poco con-
tenido de magnesio y mayor cantidad de calcio y presentan
anormalidades (172,173), que incluyen engrosamiento de
las trabéculas, aumento de retención de los centros cartila-
ginosos y el desarrollo de osteocitos alargados e inactivos
en la metáfisis. Los pollitos deficientes tienen engrosamien-
to en la corteza, presencia de osteocitos alargados e inacti-
vos, y agrandamiento de los conductos de Havers dentro de
la diáfisis; sin embargo, parece normal la placa epifisiaria.
La paratiroides aparece inactiva, tal vez en respuesta a la
hipocalcemia que es característica de la deficiencia de mag-
nesio(173).
Exceso de magnesio
Los alimentos comunes aportan suficiente Mg en las dietas
para las aves domésticas con el fin de cubrir los requeri-
mientos. Es posible, sin embargo, que en ciertas situaciones
las raciones puedan contener exceso de Mg, lo que origina
efectos detrimentales que incluyen menor índice de creci-
mientoy cenizasóseasen pollos,de igual modo disminuye
el tamaño del huevo, adelgaza el cascarón y provoca diarrea
en las gallinas (36, 105, 156).
SODIO y CLORO (SALES)
El sodio (Na), como el cloro (CI), los carbonatos y los
fosfatos se encuentran principalmente en sangre y líqui-
dos corporales. El sodio participa íntimamente en la conser-
vación de los potenciales de membrana, procesos de
transporte celular y la regulación de concentración del ion
hidrógeno de la sangre. El cloro, el principal anión mineral
en el líquido extracelular, tiene su participación en el equi-
librio iónico y de líquidos.
Signos de la deficiencia
Los animales que recibieron dietas deficientes en Na, no
sólo no crecieron, sino que también desarrollaron ablanda-
miento de los huesos, queratinización corneal, inactividad
gonadal, hipertrofia suprarrenal, cambios en la función ce-
lular, trastorno en la utilización del alimento y disminución
en los volúmenes de líquido especial y plasmático. Decre-
mento del gasto cardiaco; falla la presión arterial promedio;
aumenta el hematócrito; disminuye la elasticidad del tejido
subcutáneo; se altera la función suprarrenal; y se ocasiona
un estado de choque, que de no corregirse, ocasiona la
muerte.
Los pollos alimentados con una dfeta que no tiene sal,
presentan crecimiento retardado con menor conversión
alimenticia. La carencia de sal en la dieta en gallinas de
postura, resulta en una abrupta disminución en la produc-
ción y menor tamaño del huevo, pérdida de peso y caniba-
lismo. La privación de sal en pavos altera la producción de
 62 . Enfermedades de las aves
huevo y la incubabilidad (67). Leach y Nesheim (91) obser-
varon que los pollos alimentados con una dieta purificada
que contenía 0.24% de Na y 0.4% de K, requirieron 0.12%
de cloro. Provocaron deficiencia de CI alimentando pollos
jóvenes con una dieta purificada, que contenía 190 mg de
CI/kg de alimento. En los pollos hubo un índice de creci-
miento en extremo bajo, alta mortalidad, hemoconcentra-
ción, deshidratación y CI reducido en sangre. Además, los
pollos presentaron signos nerviosos característicos de la
deficiencia de CI. Cuando se querían parar, caían hacia de-
lante con las patas estiradas hacia atrás y permanecían
paralizados por varios minutos, después parecían normales
hasta que se asustaban otra vez (figura 2-12).
Exceso de sal
Las grandes cantidades de sal en la ración resultan tóxicas
para las aves. La dosis letal es de casi 4 g/kg de peso
corporal. Los pollos jóvenes parecen ser más susceptibles a
los efectos tóxicos de la sal, que los animales de mayor
edad. Los signos de intoxicación con sal abarcan incapaci-
dad para pararse, sed intensa, debilidad muscular pronun-
ciada y movimientos convulsivos que preceden a la muerte.
Hay lesiones en muchos órganos, en particular hemorragias
y congestión grave en aparato gastrointestinal, músculos,
hígado y pulmones. El exceso de Na resultó en ascitis,
hipertrofia ventricular derecha e insuficiencia ventricular
derecha en pollos de engorda (figura 2-13) (80). Matterson
y colaboradores (102) alimentaron a pavipollos de un día de
edad con diferentes cantidades de sal durante 23 días y
observaron edema en 25%, y mortalidad en 25%, a dosis de
4.0% de sal, pero nada al 2.0%. Swayne y colaboradores
(162), sin embargo, describieron un caso de envenenamien-
to accidental por sal en pavipollos de 5 a II días de edad en
la cual la dieta contenía 1.85% de sal. Los signos compren-
dieron problemas respiratorios, ascitis, hidropericardio, hi-
drotórax y muerte repentina.
. POTASIO
El potasio(K) seencuentraprincipalmenteen el comparti-
miento celular del cuerpo;los tejidos blandosde los pollos
Figura 2-12. Siqno caracteristico
(Capítulo2)
contienen más de tres veces K y Na. Como catión importante
en el líquido intracelular, K tiene una función esencial en
conservar el potencial de membrana y el equilibrio de
líquido celular y participa de manera directa en numerosas
reacciones bioquímicas; resulta necesario en la actividad
cardiaca norma], lo que reduce la contractilidad de] múscu-
]0 cardiaco y favorece la relajación.
Signos de la deficiencia
El principal efecto de la deficiencia de K es debilidad
muscular caracterizada por extremidades débiles, bajo tono
intestinal con distensión, debilidad cardiaca, y debilidad de
los músculos respiratorios y su falla final. Los animales muy
afectados pueden presentar ataques tetánicos y después
mueren. Bajas concentraciones de K en las dietas para
postura, ocasionan menor producción de huevo y adelgaza-
miento del cascarón del huevo (89). Puede haber baja con-
centración de K en los órganos vitales de animales durante
el estrés grave. El potasio plasmático se eleva, esto provoca
que los riñones (bajo la influencia de la hormona supracor-
tical) eliminen K en la orina. Durante la adaptación al estrés,
el músculo comienza a restablecer su K perdido. Confor-
me el hígado realmacena glucógeno, atrae potasio; esto
puede ocasionar prolongación temporal de la deficiencia
general de dicho elemento en todo el cuerpo. Las altas
temperaturas resultan en un aumento de la pérdida de K en
la orina (44).
En una dieta compuesta por vegetales, baja en potasio,
produjo bajas concentraciones de potasio en plasma y una
elevada incidencia del síndrome de muerte repentina en el
inicio de la postura en pollonas reproductoras de engorda a
las que se les había alimentado de manera restringida (75);
sin embargo, la hipótesis de que la dieta baja en potasio
favorece este síndrome, no se ha sometido a estudio.
. EQUiliBRIO DIETÉTICO
DE MACROMINERAlES
Los estudios en varios laboratorios durante los últimos dos
decenios han determinado que el equilibrio entre los mine-
rales de la dieta tiene un efecto profundo en el equilibrio
de la deficiencia de ~I()r()

Figura 2-13. Exceso de sodio. En este pollo al cual se le dio
sodio en exceso, se observa cardiomegalia, afectando en
especial al ventriculo derecho, ascitis y masas de fibrina en la
cavidad corporal y en la cápsula hepática. (Swayne.)
acidobásico y ciertas funciones de desarrollo, metabólicas
y fisiológicas en las aves (109). El equilibrio se expresa de
varias maneras. Una expresión es un anión no determinado
en la dieta (ANDD), algunas veces referido como equilibrio
catión-anión mineral (14). Se define como sigue: ANDD =
(Na+ K + Ca+Mg) - (CI+P+S), en la cual todos los valores
se expresan en miliequivalentes por kg de dieta y las valen-
cias como + 1 para Na y K, +2 para Ca y Mg, -1 para CI,
-1.75 para P, y -2 para S. P y S se consideran como
inorgánicos. Los minerales traza se excluyen debido a
sus insignificantes contribuciones al equilibrio mineral.
Otro término, el equilibrio electrolítico dietario resalta el
equilibrio entre los electrólitos fuertes (Na + K - CI).
Un valor positivo de ANDD representa la concentra-
ción neta en la dieta de aniones orgánicos. Si el valor es
negativo, una situación muy poco común, es una medida del
contenido neto del ion hidrógeno de la dieta. Los minerales
difieren en sus propiedades químicas y metabolismo. Por
tanto, mientras ANDD es un indicador del efecto cualitati-
vo, no es un indicador exacto del efecto cuantitativo de la
dieta en el equilibrio acidobásito.
Las dietas ricas en aniones minerales, en particular CI,
tienden a provocar acidosis metabólica y resulta en altera-
ciones de metabolismo de Ca, aumento de la incidencia y
gravedad de condroplasia tibial en aves adultas, y reduce la
calcificación del cascarón del huevo en las gallinas de
postura. Los efectos en el desarrollo tibial (49, 66, 92, 140),
Y cascarones(13), se exacerbaron cuando se limitó el calcio.
Enfermedades
nutricionales . 63
Una combinación en la dieta de Ca en exceso y P bajo,
resulta en la excreción de una orina alcalina (177) como se
predecería a partir de ANDO. La urolitiasis observada con
dichas condicionesen las pollonas de reemplazo por Wideman
y colaboradores (177), puede deberse en parte a un mayor
pH en la orina. Laalcalinidad favorecela precipitación de sales
minerales bivalentes. El aumento de la carga ácida dietética
se ha utilizado para reducir los urolitos en aves y algunos
mamíferos. Se deben considerar los efectos adversos poten-
ciales de ANDO bajos en el desarrollo óseo y calidad del
cascarón antes de intentar tal tratamiento en las aves.
. MANGANESO
El manganeso (Mn) es un activador de varias enzimas y se
requiere para el crecimiento normal, reproducción y preven-
ción de la perosis.
Además de sus propiedades en la prevención de la
perosis, el Mn es necesario para la formación de huesos
normales. Wilgus y colaboradores (182, 183) observaron
que los huesos de las patas de los pollos alimentados
con dietas que originan la perosis a menudo se engrosan y
acortan. La deficiencia de manganeso altera el crecimiento
óseo endocondral. Las células de la placa de crecimien-
to epifisiario se distribuyen de manera irregular y la matriz
extraceluiar se reduce en gran parte (88). El Mn resulta
esencial para la actividad de las glucosiltransferasas; una
deficiencia de manganeso altera la sintesis de las moléculas
de glucosaminoglucanos, los cuales son elementos de los
proteoglucanos en el cartilago de la placa epifisiaria en
crecimiento (90, 94). De manera consecuente, los huesos de
patos con deficiencia de manganeso, contienen una menor
concentración de hexosamina (90). También se considera
necesario al Mn para la máxima calidad de cascarón.
Lyons e Insko (100) encontraron que la deficiencia de
Mn resultó en muy baja incubabilidad de los huevos férti-
les y condrodistrofia en embriones. El máximo de morta-
lidad para tales embriones se presentó en los dias 20 y 21
de incubación. Los embriones condrodistróficos se carac-
terizaron por patas muy cortas, engrosadas,alas cortas, pico
de perico, contorno globular de la cabeza, protrusión del
abdomen, y crecimiento retardado del plumón y cuerpo. Se
manifestó edema marcado en casi 75% de estos embriones.
El contenido de Mn en huevos que ocasionó embriones
condrodistróficos fue menor que el de los huevos normales.
Los pollos incubados de los huevos producidos por
gallinas alimentadas con una dieta deficiente en Mn, algunas
veces, muestran ataxia en particular cuando se excitan (34).
La cabeza puede caerse hacia delante y se tlexiona hacia
abajo del cuerpo o se retrae sobre la espalda. Los pollos
atáxicos crecen de manera normal y llegan a la madurez,
pero no se recuperan por completo. Asimismo, conservan
los huesos cortos caracteristicos de embriones y pollos
recién nacidos de madres deficientes en Mn (33).
. YODO
Las trazas de yodo (1) son necesariaspara el funciona-
miento normal de la tiroides en aves y en otros animales. La
64 Enfermedades
de las aves
tiroxina contiene cerca de 65% de l y actúa como importan-
te regulador del metabolismo corporal. Cuando la ingestión
de l es subóptima, el tejido tiro ideo se agranda y se abulta
(bocio).
Wilgus y colaboradores (184) informan que la defi-
ciencia de 1, ocasiona agrandamiento de la tiroides y en
algunos casos menor peso corporal en pollos en crecimien-
to. Observaron bocio congénito en pollitos nacidos de ga-
llinas que recibieron 0.025 ppm de l en la región. Rogler y
colaboradores (137) se percataron de mortalidad al final de
la incubación; el tiempo de incubación se prolongó. El
tamaño de los embriones se redujo y la resorción del saco
vitelino se retrasó. El uso de sal yodada a 0.25% en raciones
para pollos y pavos deben prevenir el desarrollo de defi.
ciencia de l. Esto debe aportar 0.175 ppm además de lo
contenido en la dieta. Christensen y Ort (37) informaron
recientementeque los suplementosen la dieta de yodo
aumentaron la permeabilidad de los cascaronesy la incuba-
bilidad de los huevos de pavo.
La deficiencia de yodo en aves domésticas se ha pre-
venido mediante el uso diseminado de yodo en la sal yodada,
o como parte de los minerales traza en las premezclas.
COBRE
El cobre (Cu) es indispensable para la formación de hemo-
globina. En ausencia de cobre, el hierro de la dieta se
absorbe y se deposita en el hígado y en otras partes, pero
no se produce la síntesis de hemoglobina. Una consecuencia
de la deficiencia de Cu en pollos es la anemia, caracteriza-
da por un menor número de eritrocitos circulantes y
problemas en la pigmentación de las plumas de razas de
color (42).
El cobre es un componente de varias enzimas que
influye en las reacciones redox. La lisil oxidasa es una
enzima que contiene cobre, el cual cataliza la oxidación de
residuos de lisina en la formación de la estructura de unión
cruzada desmosina en elastina. La deficiencia de cobre
disminuyó el enlace cruzado. La debilidad de la estructura
de elastina, permite la rotura aórtica en aves domésticas. El
adelgazamiento de capa bronquial terciaria en los pulmones
también puede ocasionar menor enlace de elastina (30) sin
embargo, las observaciones en las aves alimentadas con
altas concentraciones de cadmio parecen ser inconsistentes
con este punto de vista (93). La deficiencia de cobre dismi-
nuye la unión cruzada en el colágeno del hueso y aumenta
la fragilidad del hueso (119, 138). El Cu es un componente
de la superóxido dismutasa y citocromo oxidasa, que tienen
menor actividad en pollos deficientes en cobre (23).
Una deficiencia de Cu en gallinas de postura ocasiona
menor producción de huevos, aumenta el tamaño de éstos y
la calcificación anormal de los mismos. Las anormalidades
del cascarón incluye: huevos sin cascarón, malformados,
cascaronesarrugados y menor grosor del cascarón. La capa
palizada del cascarón parece normal; no obstante, la
capa mamilar tiene nudos mamilares más grandes y más
espacios entre nudos. Esto se puede relacionar con la estruc-
tura anormal de las membranas del cascarón por una dismi-
nución en la unión de lisina (19).
(Capítulo2)
Exceso de cobre
Las concentraciones excesivas de Cu en la dieta se conside-
ran causantes de anormalidades en la molleja. Fisher y
colaboradores (56) indican que las concentraciones de cobre
en la dieta que varían de 205 a 605 ppm provocan que la
cubierta de la molleja se torne más gruesa y rugosa en
las aves de engorda; la gravedad de la lesión es mayor en la
medida en que aumenta la cantidad de Cu en la dieta.
La concentración más alta de Cu ocasionó notable engrosa-
miento y pliegues en la cubierta que le dan una apariencia
verrugosa. El examen histológico mostró engrosamiento de
la capade Koilin, desprendimientode las células epiteliales en
el área de ésta, y la inclusión de acumulaciones de células
desprendidas en la capa de Koilin. Wight y colaboradores
(181) observaron lesiones similares en pollos que recibieron
2 000 y 4 000 ppm de Cu. Notaron erosiones en la molleja
y fisuras en la cubierta, las hemorragias debajo de la capa
Koilin y un material mucoide aldherido a la mucosa del
proventrículo.
HIERRO
El hierro (Fe) es un componente esencial del hem, el núcleo
porfirina de la hemoglobina y los citocromos, y es un
componente de varias enzimas que incluyen catalasa, pero-
xidasa, fenilalanina hidroxilasa, tirosinasa y de prolina hi-
droxilasa.
La deficiencia de Fe resulta en una anemia microcitica
hipocrómica y menor concentración de hierro no hem en
plasma y previene la pigmentación normal de las plumas
en razas de plumaje de color (42,70). Una deficiencia en
las gallinas de postura también ocasiona anemia en los
embriones de pollo y menor incubabilidad (110). Los pollos
sobrevivientes a la incubación son débiles y apáticos; sin
embargo, se recuperan si se suplementan con Fe.
La concentración de hemoglobina en gallinas cae con
el inicio de la producción de huevo, pero en apariencia esto
no se relaciona con el contenido de Fe o Cu en la dieta. Ya
que las concentraciones de hemoglobina aumentan con
rapidez con el inicio de la cloquera, es más probable que las
bajas concentraciones prevalentes en la producción de hue-
vo las originen los cambios en la actividad hormonal, más
que las deficiencias de Fe o Cu. Se ha mencionado que en
pollitos la deficiencia de Fe disminuye la sintesis de niacina
a partir de triptófano (117).
. CINC
Las trazas de cinc (Zn) parecen ser necesarias para la vida
en todos los animales. Es un constituyente de la anhidrasa
carbónica enzimática y es necesario para la activación de
otras enzimas.
Los signos de deficiencia comprenden retraso en el
crecimiento, plumaje pobre, tarsos alargados (figura 2-14);
los huesos largos se acortan y engrosan, descamación de la
piel y dem1atitis, en particular en las patas y una marcha
artrítica y torpe (116, 192). Los animales con deficiencia de
cinc presentan hematócrito más alto, lo cual se debe a la

Figura 2-14. Articulaciones tibiotarsianas agrandadas en
pavipollo, ocasionadas por deficiencia de cinc
redistribución del agua corporal más que a la ingestión
alterada de agua (26). , descamación epitelial y también inflitración de células in-
Las lesiones histológicas incluyen la hiperqueratiniza-
ción de la piel de las piernas y patas y paraqueratosis del
esófago. Los nucleolos del epitelio del buche se agrandan y
contienen mayores cantidades de RNA. La fosfatasa alcali-
na y la deshidrogenasa alcohólica, dos enzimas que contie-
nen Zn, tienen menor actividad en el buche y en el esófago
(180). La actividad reducida de la fosfatasa alcalina también
es notable en el cartílago epifisiario. Starcher y colaborado-
res (154) descubrieron que la actividad de la colagenasa,
enzimática dependiente de cinc, se disminuye en la tibia
durante la deficiencia de cinc. Sugieren que los efectos de
cinc en el hueso pueden ser resultado de menor cambio
de colágeno óseo. Bettger y colaboradores (24, 25) infor-
maron la evidencia de una interrelación de la vitamina E y
el cinc. Las anormalidades de la pierna, la marcha aTtrítica
y las lesiones epidérmicas se redujeron por vitamina E y se
exacerbaron por ácidos grasos poliinsaturados.
En los patos, hubo menor crecimiento y lesiones
epidérmicas de las patas, en particular de los pliegues inter-
digitales (179). La patología de la epidermis es evidente en
el pliegue interdigital, la membrana mucosa de la lengua y el
epitelio en otras partes del aparato gastrointestinal. La hi-
perqueratosis y acantosis son las lesiones características en
la lengua y pliegue interdigital. El espacio intercelular,
entre las células del estrato espinoso y células basales, au-
menta y disminuye el número de desmosomas. Las células
del estrato espinoso tienen una estructura anormal, núcleos
agrandados como también los nucleolos, y menor contenido
de ribosomas libres, tonofilamentos y otras estructuras.
El requerimiento de Zn en pavipollos es más alto que
en los pollos. Por tanto, en la deficiencia de Zn, los pavos
tienden a presentar con mayor frecuencia agrandamiento de
Er¡fermedades nutriciona/es . 65
los tarsos y pobre plumaje, a menos que se agreguen suple-
mentos especialesa la dieta. Las anormalidades más eviden-
tes en los embriones, se deben a deficiencia nutricional
cuando la dieta de las reproductoras contiene exceso de Ca
y P, es rica en ácido fítico, y es deficiente en Zn. Los
embriones deficientes en Zn pueden tener cabeza y vísceras
completas, pero sin columna vertebral o algunas vértebras,
sin alas, pared corporal o patas (84).
Los pollos que reciben dietas deficientes en Zn no
pueden producir anticuerpos contra antígenos dependientes
de células T, aun cuando los linfocitos son capaces de
producir inmunoglobulinas (32).
Exceso de cinc
Las concentraciones excesivas de Zn (por ejemplo,
20 000 ppm como óxido de Zn) inducen la pelecha en las
gallinas de postura (41). Ef Zn resulta en disminución
abrupta en la producción de huevo e inicio de la pelecha
seguida por recuperación rápida de la postura después de
que las concentraciones de Zn regresan a lo normal. El
exceso de Zn ocasiona inanición, que probablemente sea el
origen del comienzo de la pelecha (103). Altas concentra.
ciones de Zn resultan en la acumulación de Zn en los tejidos
y cambios patológicos en la molleja y páncreas. Los po-
llos presentan la cubierta de la molleja pálida y rugosa, que
puede mostrar evidencia de fisuras y con menos frecuencia,
ulceración (46, 181). El examen histológico muestra
flamatorias. En el páncreas, se aprecia dilatada la lámina
acinar y cambios degenerativos en las células acinares.
Estos últimos incluyen pérdida de gránulos de cimógeno,
vacuolización del citoplasma, y la presencia de cuerpos
hialinos y otros restos densos de electrones (181).
Grandes excesos de Zn en la dieta como los que se
utilizan para inducir la pelecha, ocasionan menor actividad
de la enzima dependiente de Se, la glutatión peroxidasa
plasmática. La administración de Se restaura la actividad de
glutatión peroxidasa, pero no previene los cambios patoló-
gicos en la molleja y páncreas (181). Un exceso menor del
Zn (es decir, hasta 2000 ppm) no afecta la actividad de la
glutatión peroxidasa hepática o plasmática, pero interfiere
con la función exocrina del páncreas y reduce las concen-
traciones tisulares y plasmáticas de tocoferol alfa en pollos
alimentados con una dieta purificada, pero no en pollos ali-
mentados con una dieta comercial (98, 99).
SELENIO
Se ha demostrado queel selenio (Se) es un elemento mineral
esencial tanto para pollitos como para pavipollos. Es un
constituyente de las enzimas glutatión peroxidasa y gluta-
tión hiperóxido fosfolípido peroxidasa, que sirven para
proteger a los tejidos en contra del daño oxidativo, y es un
elemento de la yodotironina 5'-deyodinasa, una enzima
implicada en la conversióQ de tiroxina a su forma activa
(31). En pollos jóvenes, el Se evita el desarrollo de diátesis
exudativa y miopatía de la molleja y del corazón en pavos
jóvenes (142,143, 147). Los patos jóvenes deficientes en
Se, tienen una menor actividad plasmática de glutatión
66 . Enfermedades de las aves
peroxidasa y muestran baja ganancia de peso y mayor
mortalidad. Los patos jóvenes que enferman por la deficien-
cia de Se pueden mostrar necrosis de varios tejidos, inclu-
yendo la molleja, corazón, músculo esquelético y músculo
liso del intestino, y muestran signos de hidropericardio y
ascitis (43). La vitamina E y el Se tienen un efecto mutuo
limitado en la prevención de estas enfermedades (véase
vitamina E).
Los pollitos con deficiencia grave de Se presentan
crecimiento y emplumado deficientes, alteración de la di-
gestión de las grasas, atrofia pancreática y fibrosis (164,
165), Y menor actividad de la glutatión peroxidasa depen-
diente de Se en el páncreas (174). Gries y Scott (65) efec-
tuaron un estudio de secuencia de tiempo de las lesiones
pancreáticas, que comenzaron a los seis días de edad con
vacuolación y formación de cuerpos hialinos en el páncreas
exocrino. Conforme avanza la deficiencia, se degenera el
citoplasma hasta que los ácinos eran representados por
anillos de células con una luz central embebida en tejido
fibroso (figura 2-15). La adición de 0.1 ppm de selenio
como Na2SeO3 a la dieta, ocasionó regeneración acinar
pancreática completa en dos semanas y una recuperación
clínica notable. Las concentraciones elevadas de vitamina
E (15 a 20 veces la cantidad necesaria para evitar otras
enfermedades de deficiencia de vitamina E), protegen con-
tra la degeneración pancreática originada por la deficiencia
deselenio(174).
Las altas concentraciones de tocoferol en plasma se
conservaron mediante la administración de 100 VI de vita-
mina E/kg y sales biliares para aumentar su absorción. Esto
redujo en mucho la incidencia de diátesis exudativa, la que
no se presentó hasta que el páncreas de los pollos se había
degenerado de manera grave.
Figura 2-15. Páncreasde pollo con deficienciade selenio.Los ácinosconsistenen célulascon degeneraciónque forman
una luz central con extensa fibrosis intersticial (izquierda). Testigo (derecho). 250x.
(Capítulo2)
AGUA
El agua tiene una posición única en la nutrición, prin-
cipalmente por sus propiedades fisicas; debido a sus propie-
dades como solvente y polares actúa como un medio de
transporte para otros nutrientes, productos de metabolismo,
e intensifica las reacciones celulares. Debido a su alto calor
especifico, puede absorber el calor de las reacciones produ-
cidas en la oxidación de carbohidratos y grasas con poco
aumento en la temperatura. El agua se evapora con rapidez,
remueve muchas calorias del cuerpo como calor latente de
vaporización. Éstas y muchas otras funciones explican por
qué el animal puede existir mucho más sin alimento que sin
agua.
A diferencia de las grandes especies de granja, las
aves deben tener acceso de manera continua al agua, ya que
sólo beben pequeñas cantidades a la vez. Una cantidad
insuficiente origina un menor crecimiento y producción de
huevo.
La cantidad de agua bebida por los pollos se correla-
ciona de manera directa con el contenido de sal de la dieta
(69). Austic (11) informó que las adiciones equimolares de
Na y K a la dieta en forma de salesde bicarbonato, resultaron
en incrementos similares en la ingestión de agua de aves de
engorda. Cuando se les agregó a la dieta como cloruro
de Ca, en sustitución del carbonato de calcio, el cloro au-
mentó la ingestión de agua, pero sólo cerca de la mitad, de
las cantidades equivalentes de Na y K. El exceso de proteí-
na en la dieta y las deficiencias de aminoácidos resultaron
en mayor ingestión de agua (10). El efecto de la proteína tal
vez se debe a la mayor excreción de nitrógeno y minerales
como P y S que son constituyentes de las proteinas.

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INTRODUCCiÓN
Existen interacciones, sinergismos y antagonismos en ex-
tremo importantes entre la nutrición y la inmunidad, que
afectan de manera notable la productividad de la industria
avícola. Existen dos tipos de interacciones: primero, la
nutricfón puede impactar la inmunocompetencia de las aves
y, por tanto, en la resistencia de las aves a las enfermedades
infecciosas; segundo, las respuestas inmunitarias por expo-
siciones a infecciones afectan al crecimiento, reproducción,
metabolismo y requerimientos nutricionales. Los trastornos
por microorganismos infecciosos pueden alterar la diges-
tión y el metabolismo de los nutrientes. Incluso, existen
importantes interacciones que favorecen un ciclo de desnu-
trición-infección. La desnutrición resulta en mayor inciden-
cia, duración o letalidad de las enfermedades infecciosas, y
las infecciones originan anorexia y desnutrición. Sin impor-
tar si el ciclo se inicia por una nutrición deficiente o debido
a un control inadecuado de la enfermedad, pueden deterio-
rarse de manera simultánea el sistema inmunitario y el
estado de nutrición, lo que ocasiona infecciones oportunis-
tas y baja producción.
En la industria avícola existen más de 35 nutrientes
necesarios y docenas de enfermedades infecciosas econó-
micamente importantes, lo que resulta en muchos cientos de
combinaciones de nutriente específico-enfermedad. Aun-
que hay poca información disponible respecto a muchas de
estas combinaciones, las interacciones de nutrición y la
inmunidad pueden reducirse a mecanismos y principios
subyacentes.Cuando se considera el impacto de la infección
en los requerimientos de nutrientes, se presentan muchos
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Kirk C. K/asing
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son comunes a casi todos los microorganismos infecciosos.
De manera similar, cuando se considera el impacto de la
nutrición en la inmunidad y la resistencia a la enfermedad,
hay varios mecanismos y acciones que pueden generalizarse
a través de casi todos los nutrientes.Paracualquier interacción
enfermedad-nutriente de interés, estos cambios y acciones
generalizados deben interpretarse desde el punto de vista
patológico específico para ese patógeno y la combinación
de nutrientes.
NUTRICiÓN EN COMPARACiÓN
CON INMUNOCOMPETENCIA
Las deficiencias gravesy crónicas de casi todos los nutrientes
alteran la respuestainmunitaria y aumentanla susceptibilidad
a las enfermedades infecciosas. Esto no es sorprendente,
dado el continuo desarrollo y maduración del sistema inmu-
nitario después de la incubación y el elevado índice de
divisiones celulares y gran número de cofactores enzimáti-
cos necesarios para permitir una respuesta inmunitaria. Las
deficiencias graves son particularmente dañinas para el
sistema inmunitario, cuando se presentan en el desarrollo de
los órganos linfoides primarios durante las primeras etapas
de la vida y durante la maduración del sistema inmunitario.
En los mamíferos, las deficiencias nutricionales que dañan
de manera específica al sistema inmunitario y que tal vez
resulten en una mayor incidencia de infecciones incluyen el
ácido linoleico, las vitaminas A y E, hierro, selenio, y las
72 . Enfermedades de las aves
vitaminas del complejo B. La bibliografia en la industria
avícola está incompleta, pero se puede presentar un patrón
similar (7, 10,34). Por ejemplo, la deficiencia de vitamina
A reduce las respuestasde anticuerpos, causa la depleción
de linfocitos de los órganos y tejidos linfoides lo cual origina
un menor peso del timo y de la bolsa (9), y causa deterioro
del epitelio de la mucosa que proporciona una barrera para
microorganismos Invasores. En modelos de exposición-en-
fermedad, la ingestión deficiente de vitamina A incrementa
la incidencia de la mortalidad inducida por el virus de la
enfermedad de Newcastle (49). Los pollitos Leghom blan-
cos con deficiencias de vitamina E y selenio, desarrollan
respuestas inmunitarias humorales disminuidas con bajas
dosis de inmunógenos, pero no altas (36). En pollosjóvenes,
ambos nutrientes tienen que suplementarse con el fin de
estimular la inmunidad por arriba del grado observado en
pollos con una deficiencia combinada (36), y cuando se
suplementan juntos, la vitamina E y el selenio disminuye la
mortalidad y la pérdida de peso por el síndrome de malab-
sorción (crecimiento deficiente infeccioso) (6). Los pollos
deficientes en vitamina E y selenio muestran alteraciones
en el desarrollo de la bolsa de Fabricio, bazo y timo. La
suplementación de las vitaminas y los minerales traza, re-
sulta relativamente barata; en las di,etas en la avicultura
moderna sus concentraciones son bajas pocas veces y con
mayor frecuencia contienen muchas veces lo estipulado por
el National Research Council (NRC). Sin embargo, canti-
dades elevadas de vitamina A interfieren con la absorción
de la vitamina E y existe el potencial para las interacciones
perjudiciales en las dietas comerciales. Por ejemplo, Velt-
man y colaboradores (56) encontraron que las dietas para
aves de engorda suplementadas con vitamina A, exacerban
la morbilidad por síndrome de malabsorción, tal vez por
interacción con la vitamina D o la vitamina E, lo cual
ocasiona una deficiencia.
Por fortuna, pocas veces se observan deficiencias gra-
ves de nutrientes en los moqernos sistemas de producción
animal debido a la formulación científica de las dietas.
Desde un punto de vista práctico, varios nutrientes pueden
modular las respuestas inmunitarias de manera notable y la
resistencia a las enfermedades de manera marginal, además
de que resultan necesarios para cumplir con las típicas
recomendaciones de la dieta. Son diversos los mecanismos
a través de los cuales los nutrientes pueden impactar al
sistema inmunitario.
Mecanismos de cambios inducidos
nutricionalmente en la inmunidad
Impacto de la nutrición en el aporte de sustrato
De manera típica, las recomendaciones de nutrientes se
desarrollan utilizando índices de productividad tales como
crecimiento o la producción de huevo como criterios para
lo adecuado; es poco frecuente examinar la inmunocom-
petencia. Por fortuna, para casi todos los nutrientes, las
concentraciones que optimizan el crecimiento o la repro-
ducción, también resultan adecuadospara una inmunocom-
petencia óptima. Las afinidades de fijación de las proteínas
de transporte en las membranas celulares de los leucocitos,
sugieren que el sistema inmunitario tiene una elevada prio-
ridad por los nutrientes circulantes y es capaz de competir
(Capítulo2)
de manera favorable con muchos otros tejidos cuando son
bajas las concentraciones de nutrientes. En este aspecto, los
leucocitos tienen una elevada posición en la jerarquía de
competencia por el uso de nutrientes. Durante una respuesta
inmunitaria, los leucocitos liberan citocinas como las inter-
leucinas l y 6, las cuales movilizan sistemáticamente gran-
des cantidades de nutrientes de otros tejidos, en especial de
músculo esquelético y hueso (véase más adelante). Por
tanto, el sistema inmunitario puede liberar nutrientes en
cantidades proporcionales para el tamaño de la respuesta
inmunitaria, amortiguando las deficiencias dietéticas mar-
ginales por una formulación defectuosa.
Durante la respuesta inmunitaria, es pequeña la nece-
sidad de nutrientes para la proliferación clonal de los leuco-
citos de respuesta leucocitaria y para la producción de
anticuerpos y otras moléculas efectoras, en comparación
con la cantidad liberada a partir de otros tejidos. Durante la
fase aguda de una respuesta inmunitaria, las mayores nece-
sidadesnutricionales se destinan a la síntesis y liberación de
proteínas de fase aguda por parte del hígado (12). Este pro-
ceso requiere aproximadamente 10 veces más energía y
aminoácidos de los que se requieren para la respuesta de
leucocitos. Comparativamente, la síntesis de proteínas
de fase aguda es más sensible que la inmunidad específica
para deficiencias de varios nutrientes que incluyen aminoá-
cidos y minerales traza (21, 31).
No hay muchos ejemplos en los que la cantidad de un
nutriente requerido aporte el sustrato adecuado al sistema
inmunitario para que se optimice la resistencia a las enfer-
medades y que sea mayor a las cantidades estipuladas por
el NRC como requerimiento. Los nutrientes potenciales en
los que puede ser necesario un margen de seguridad con el
fin de mejorar la inmunocompetencia incluyen la vitamina
E (véase siguiente sección) y tal vez la metionina y la
arginina. Las cantidades de arginina muy elevadas, que se
requieren para maximizar la ganancia de peso corporal en
pollos New Hampshire, aumentan la producción de óxido
nítrico y disminuyen el perfil de crecimiento de los tumo-
res inducidos por el virus de sarcoma de Rous (52). La
metionina es el primer aminoácido limitante en casi to-
das las fórmulas comerciales y casi todos los nutrientes
parecen ser deficientes. Tsigbe y colaboradores (53) obser-
varon que el requerimiento para metionina que favorece las
respuestas inmunitarias humorales y celulares al máximo,
es mayor que para el crecimiento, pero otros investigadores
no han observado esta relación (3). Las dietas deficientes en
metionina no ocasionan registros de lesiones más graves
durante las infecciones por coccidias, que las dietas que si
cumplen con los requerimientos (39), y ya sea una dieta
deficiente en metionina o lisina, disminuye de manera im-
portante la morbilidad relacionada con una infección por
Eimeria acervulina como se indica por una mejor ganancia
de peso (60).
La bibliografia se encuentra llena con otros ejemplos,
donde las deficiencias marginales de nutrientes, en realidad
aumentan los índices de inmunidad y la resistencia a las
enfermedades. Por ejemplo, las dietas modernas para ali-
mentar pollos de engorda utilizadas de manera típica a
finales del decenio de 1950, que eran bajas en energía y
marginalmente deficientes en aminoácidos azufrados y va-
rios minerales traza, han mejorado los índices de inmunidad

humoral y la función de los macrófagos comparados con
los poJlos alimentados con las dietas actuales que cumplen
con todos los requerimientos de la NRC (43). Hill Y Ga-
Tren (16) demostraron que la disminución de la cantidad
de proteína de 30 a 20 a 10% en la dieta, resultó en la
disminución progresiva en los índices de mortalidad de los
pollos por infección con Salmanella gallinarum. Boyd y
Edwards (4) observaron menor mortalidad con dietas defi-
cientes en proteínas después de probar tanto con S. gallina-
rum o con el virus de la enfermedad de Newcastle. Las dietas
deficientes en proteínas también reducen la gravedad de la
enfermedad y la mortalidad por infección debida a E. tenella
por la falta de actividad de la tripsina en el aparato intestinal
y una disminución en la enquistación de los oocistos (5).
Nutrientes como inmunorreguladores
Las manipulaciones de algunos nutrientes en la dieta resulta
en consecuencias inmunorreguladoras debido a la participa-
ción de los nutrientes o de sus productos en la comunicación
dentro y entre los leucocitos. El mejor ejemplo consiste en
la participación de los ácidos grasos esenciales y no esen-
ciales dietarios en la comunicación celular, la fluidez de la
membrana y la elaboración de segundos mensajeros. Des-
pués de su consumo, ya sea que estos ácidos grasos se
incorporen directamente a las membranas o se alargan y
se desatoran más antes de incorporarse a las membranas
celulares. Antes de incorporarse a la membrana, una porción
del ácido linoleico dietario, el ácido graso n-6 más prevalente
en el alimento, se metaboliza en ácido araquidónico. El
ácido araquidónico es el precursor de eicosanoides como las
prostaglandinas, tromboxanos y leucotrienos. La cantidad y
la potencia de la producción de los eicosanoides se relacio-
nan con la concentración de ácido araquidónico en las
membranas celulares y, en consecuencia, con las concentra-
ciones dietarias del ácido linoleico. La concentración en la
dieta de los ácidos grasos n-3, tales como los ácidos linolé-
nico y eicosapentenoico, modifica el índice al cual se con-
vierte en el ácido araquidónico. Por tanto, la proporción en
la dieta de ácidos grasos n-3 a n-6, determina el tipo e índice
de producción de eicosanoides en leucocitos y células acce-
sorias y modula la respuestainmunitaria. Esta interpretación
tal vez es una sobresimplificación, ya que estas dos clases
de ácidos grasos también determinan la fluidez de la mem-
brana celular y las actividades de fijación de receptores y
participan en la generación de segundos mensajeros.
En pollos Leghom blancos, la dieta con ácidos grasos
n-3 provenientes del aceite de pescado,aumenta la respuesta
de los anticuerpos contra eritrocitos de ovino, pero suprime
los índices de proliferación de los linfocitos después de la
estimulación por algún inmunógeno (11). La función y
la participación reguladora de los macrófagos también es
sensible al origen de la grasa de la dieta. La liberación de
interleucina I por los macrófagos estimulados por Staphy-
/ococcus aureus, en pollos de engorda alimentados con
cantidades elevadas de ácidos grasos n-6, fue notablemente
mayor en comparación con la observada en dietas con
proporciones elevadas de ácidos grasos n-3 (33). Los indi-
cadores de la respuesta de fase aguda a los liposacáridos a
S. typhimurium también fueron elevados en dietas con
grandes cantidades de ácidos grasos n-6 a n-3. Los ingre-
dientes de los alimentos prácticos Que son ricos en ácidos
Enfermedades nutricionales . 73
grasos n-6 incluyen maíz, aceites vegetales, grasa de restau-
rantes, y grasa de aves. La grasa de pescado, el alimento de
éste, así como el aceite linaza son las principales fuentes
de ácidos grasos n-3. La manteca de cerdo y el sebo son
particularmente fuentes ricas de ácidos grasos inmunorre-
guladores.
La investigación con roedores de laboratorio demostró
que otros nutrientes tienen funciones inmunorreguladoras
dentro de la variedad de concentracionesdietéticas utilizadas
comúnmente. Éstas incluyen arginina, vitamina C, vitamina
D (en su configuración 1, 25), vitamina E y vitamina A. La
vitamina C y la vitamina E parecen ejercer por lo menos
algunos de sus efectos positivos por servir como antioxidan-
tes y para conservar la estabilidad de las membranas leuco-
citarias frente a grandes cantidades de intermediarios de
oxígeno reactivo en sitios inflamatorios. No obstante, la
vitamina E y la vitamina A tienen una acción inmunorregu-
ladora en los leucocitos de aves, que resulta independiente
de sus funciones antioxidantes. La vitamina E disminuye la
liberación de prostaglandina E2 y modula la liberación de
citocinas, y la vitamina A aumenta las respuestasespecificas
de antígeno en las células T a través del receptor de ácido
retinoico (13, 44). En ambos casos, son importantes los
efectos inmunorreguladores y se presentan con concentra-
ciones de vitaminas muy por encima de los requerimientos
establecidos.
La traslación de las desviaciones reguladoras debidas
a los nutrientes para crear resistencia a las enfermedades no
se ha estudiado bien, excepto en el caso de la vitamina E.
La adición de la vitamina E a la dieta en pollos de engorda
y pavos, por arriba del requerimiento para el crecimiento
normal y la reproducción, estimula la inmunidad humoral y
reduce la gravedad de la infección por Escherichia coli
como lo indican la mortalidad y la ganancia de peso (40).
Asimismo, la suplementación de las dietas para parvadas de
engorda comerciales son 178 UI/kg de vitamina E, dismi-
nuye la morbilidad de las infecciones subclínicas de la bolsa
de Fabricio, comparadas con las dietas que contienen
48 UI/kg (37), mientras que los requerimientos estipulados
por el NRC son de 10 mg/kg.
Influencia de la nutrición en el sistema hormonal
El sistema inmunitario no es un sistema autónomo, sino que
se encuentra influido por otros sistemas fisiológicos (35).
Los leucocitos tienen receptores para varias hormonas im-
plicadas en la homeostasis. Las hormonas que responden
nutricionalmente son la insulina, el glucagón, la corticoste-
rona, la hormona de crecimiento, el factor de crecimiento
similar a la insulina 1, la tiroxina, y las catecolaminas que
regulan la actividad de las células inmunitarias. Un cambio
inducido por la dieta en la concentración relativa de estas
hormonas, puede alterar o modificar a los leucocitos durante
la fase temprana crítica de la respuesta inmunitaria, cuan-
do las células que reconocen al antígeno, pasan por el ciclo
celular, la producción de citocinas y el inicio de la respuesta
inmunitaria.
En pollos de engorda, los breves periodos (24 horas)
de privación de alimento aumentan tanto las respuestas
celulares como las humorales. De manera inversa, el exce-
sivo consumo de alimento altera la producción de inmuno-
globulinas y retrasa la hipersensibilidad tipo tardío. El
74 . Enfermedades de las aves
exceso de consumo resulta en una mayor proporción de
insulina: glucagón, lo cual tal vez regula este efecto (25).
La frecuencia de alimentación y la composición de la dieta
modifica la obtención de varios objetivos de manejo en la
producción avícola. Por ejemplo, los pollos reproductores
de engorda en crecimiento con un régimen de cada dos días,
mejoran la viabilidad y la productividad. Ciertas mejoras se
deben al aumento en la inmunidad humoral y a una inhibi-
ción de la involución relacionada con la edad del timo y de
la bolsa. La alimentación con cantidades restringidas diarias
también mejora la viabilidad, productividad, y resistencia a
las infecciones (24, 41). En pollos Plymouth Rock, la res-
tricción alimenticia a 60% de la ingestión ad /ibitum, mejora
la resistencia a Eimeria lene/la (61) y a la enfermedad del
bazo marmoleado (62). La alimentación restringida con una
dieta baja en densidad de nutrientes, aumenta la dosis nece-
saria de S. enteritidis para que se establezca la infección. Sin
embargo, los periodos prolongados de ayuno, resultan en
mayores concentraciones de corticosterona y finalmente
alteran las respuestas inmunitarias tanto celulares como
humoral es. Las gallinas Leghom blancas en ayuno durante
14 días, presentan disminución de la inmunidad celular y
disminución de los linfocitos T colaboradores CT4+ perifé-
ricos, y son más susceptibles a las infecciones por S. ente-
ritidis (19, 20).
Impacto en la patología debído a una respuesta
ínmunítaría
Cuando el sistema inmunitario responde contra patógenos
invasores, produce una amplia variedad de agentes noci-
vos que incluyen enzimas proteolíticas y otras enzimas
hidrolíticas, intermediarios y derivados de oxígeno reactivo, y
derivados de nitrógeno reactivo, que destruyen a las bacte-
rias, parásitos, o células infectadas. Estos agentes defensi-
vos, pueden lesionar a las células normales del huésped y
provocar varios tipos de alteraciones patológicas. Varios
nutrientes pueden modular el grado de las lesiones induci-
das por una respuesta inmunitaria. Por ejemplo, los anti-
oxidantes tales como las vitaminas E y C, y las xantófilas
protegen a las células del huésped de los efectos perjudicia-
les de los superóxidos y limitan la extensión de las lesiones.
La cantidad de estos antioxidantes en los tejidos está afec-
tada directamente por las concentraciones en las dietas. Una
deficiencia en vitamina E o selenio, ocasiona la peroxida-
ción de los lípidos de la membranacelular durante la respuesta
inflamatoria a los limpopolisacáridos de S. minnesota (51).
De manera similar, los efectos antiinflamatorios de los
ácidos grasos n-3 pueden reducir la cantidad de lesiones in-
testinales relacionadas con infecciones por E. tenella en
pollos de engorda (32).
Inmunidad nutricional
Los microorganismos patógenos a menudo requieren de una
fuente de nutrientes a partir del huésped para su replicación
y virulencia. El huésped puede disminuir algunas veces el
índice de replicación de las bacterias y de los parásitos por
medio de la retención de los nutrientes. Por ejemplo, en los
pollos de engorda y las gallinas Leghom blancas el hierro
se elimina de la circulación y es secuestrado en comparti-
mentos que no son accesibles nutricionalmente para las
bacterias v los Darásitos( 14). Dor lo Queéste se convierte en
(Capítulo2)
el primer nutriente limitante para el crecimiento del patóge-
no. En los mamiferos, el reemplazo del hierro perdido en
los líquidos biológicos mediante inyecciones o aumentos
muy elevados de suplementación, aumenta la mortalidad y
morbilidad por una variedad de microorganismos infeccio-
sos.Tuft y Nockels (54) han demostrado que la alimentación
con ácido etilenediaminotetracético (EDTA) aumenta el
depósito de hierro en tejidos de pollos e incrementa su
concentración ,plasmática, lo cual predispone a las aves a
una mayor mortalidad despuésde una exposicón con E. co/i,
tal vez porque el hierro o el cinc se encuentran más dispo-
nibles para la replicación y la virulencia del patógeno.
Efectos específícos del píenso
El uso de algunos piensos provoca una mayor incidencia de
enfermedades infecciosas, por efectos no nutrientes en el
intestino. Los componentes del pienso que no son digeribles
de manera enzimática en el aparato gastrointestinal superior,
proporcionan nutrientes a la microflora del íleo, ciego e
intestino grueso y afectan la ecología dentro de estos órga-
nos. Se han documentadobien los cambios en los tipos de la
microflora gastrointestinal debido a la fibra de dieta, aunque
la relación de estos cambios con la incidencia de enferme-
dades infecciosas no está bien caracterizada. Algunos poli-
sacáridos no almidones como los glucanos beta, afectan de
manera importante la viscosidad de la di gesta en el aparato
gastrointestinal inferior, y otros componentes de la fibra
pueden causar fisicamente erosiones en el epitelio. A la
cebada, que contiene gran cantidad de polisacáridos no
almidones, se le ha relacionado con mayor incidencia de
enteritis necrótica y grandes cantidades de Clostridium per-
fringes en el íleo (18, 23).
La presencia de grasa rancia no estabilizada en la dieta,
aumenta la cantidad de E. coli y disminuye los lactobacilos
en el intestino delgado (Dibner, 1995). Las fuentes de grasa
con grandes concentraciones de ácidos grasos libres, ácidos
grasos poliinsaturados y pocas cantidades de antioxidan-
tes son especialmente susceptibles a que se enrancien por
oxidación. Las lectinas que son especialmente ricas en
legumbres pueden estimular las células epiteliales intestina-
les, afectar la movilidad y el control relacionado con la
microflora. Una gran variedad de micotoxinas encontradas
en los alimentos también tienen notables efectos en la
microflora intestinal y en la morfologia y fisiologia gas-
trointestinal.
EFECTO DE LAS ENFERMEDADES
INFECCIOSAS EN LA PRODUCTIVIDAD
Y NECESIDADES NUTRICIONALES
Durante muchas exposiciones a agentes infecciosos, los
monocitos y los macrófagos reconocen a los microorganis-
mos externos y liberan interleucina-l, interleucina-6, y fac-
tor de necrosis tumoral. Cada una de estas monocinas tiene
una función específica en la regulación de la respuesta
inmunitaria al actuar en el área local de exposición. También
actúan de manera sistémica medíante fijación a los recepto-
res celulares de todos los tejidos: por último. pueden tener

efectos sistémicos indirectos por alteración de las concen-
traciones de hormonas tales como insulina, glucagón, y
corticosterona. A través de sus acciones sistémicas, las
citocinas leucocíticas originan cambios metabólicos que
apoyan los síntomas clásicos de la fase aguda de anorexia,
letargia, fiebre, mayores cantidades de heterófilos sanguí-
neos, catabolismo muscular y resorción ósea (26, 28). Los
cambios metabólicos representan una respuestahomeoréti-
ca que altera la separación de los nutrientes en la dieta lejos
del crecimiento, aumento progresivo de tamaño del músculo
esquelético, o reproducción, a favor de aquellos procesos
metabólicos que apoyan la respuesta inmunitaria y la resis-
tencia a las enfermedades. Tales cambios constituyen la base
del crecimiento y la utilización del alimento inadecuados
y de los requerimientos nutricionales alterados de las aves
enfermas. Una ingestión menor representa casi 70% de la
disminución del crecimiento, mientras que el resto se debe
a deficiencias metabólicas causadaspor la respuesta inmu-
nitaria (29).
El impacto de una respuesta inmunitaria hacia un de-
safio por patógenos en la productividad, resulta propor-
cional a la íntensidad y duración de la exposición. Cada
microorganismo tiene su propio efecto patológico en órga-
nos específicos, lo cual modifica la respuesta genérica.
Muchos patógenos sintetizan toxinas que ocasionan lesio-
nes adicionales, por consiguiente, el impacto total de una
exposición infecciosa en el metabolismo y la nutrición, es la
suma de los efectos generalizados del sistema inmunita-
rio respondiendo a la presencia del patógeno más los efec-
tos específicos por las acciones destructivas del patógeno
mismo.
Las recomendaciones nutricionales, tales como las es-
tipuladas por el NRC, se basan por lo general en las necesi-
dades de animales sanos en excelentes condiciones de
manejo. Los requerimientos establecidos no incluyen a me-
nudo un "margen de seguridad" para las desviaciones de la
situación ideal. El uso de estos valores recomendados re-
quiere de ajustes para los problemas que se experimentan
en situaciones prácticas de producción. La modificación de
los requerimientos nutricionales por alguna exposición in-
fecciosa se debe considerar durante por lo menos dos situa-
ciones separadas. Primero, pueden ser necesarios cambios
de dieta durante la exposición cuando se retrasa el creci-
miento y el sistema inmunitario responde vigorosamente, y
segundo, dichos cambios pueden ser necesarios despuésde
la eliminación del microorganismo cuando se reparan las
lesiones y se presenta el crecimiento compensatorio de
manera tipica. Por tanto, el animal normal come para creci-
miento normal, los animales infectados se alimentan para
que tengan una respuesta inmunitaria, y las aves convale-
cientes se nutren para que tengan un crecimiento acelerado
y la reparación de los tejidos. Existe gran cantidad de
información acerca de la nutrición en las aves sanasy muy
poca información respecto a los animales estresados por
enfermedad o convalecientes (25). De hecho, hay un recha-
zo general por publicar los resultados de experimentos
diseñados para determinar los requerimientos nutricionales
si se desarrolla una situación de enfermedad.
Debido a que casi todos los aspectos nocivos de una
exposición hacia cierta enfermedad durante el crecimiento
y en la reproducción se deben a disminuciones en la inges-
Enfermedades
nutriciona/es . 75
tión de alimento, podrían parecer prudentes las manipula-
ciones de la densidad de los nutrientes de la dieta. El
aumento de la densidad de energía de una ración con carbo-
hidratos, mientras se mantuvieron los demás nutrientes re-
queridos en un porcentaje constante de la energía, mejoraron
la ingestión de energía y el índice de ganancia de peso en
pollos de engorda expuestos a lipopolisacáridos de S. typhi-
murium (2). De manera inversa, el efecto negativo de una
respuesta inmunitaria en la ingestión y la ganancia de peso
en pollos de engorda es más evidente en aquellas dietas
con ba.iaenergía. En pavipollos no se ha observado la inte-
racción de la concentración de los elementos energéticos en
la dieta y el rendimiento durante una exposición inmuno-
lógica (42).
Durante un desafio inmunitario en pollos jóvenes de
engorda disminuye el requerimiento de la lisina y la metio-
nina, tal vez como resultado de los menores índices de
crecimiento y el aumento progresivo de tamaño del músculo
esquelético (27). Luego del proceso de enfermedad, el cre-
cimiento compensatorio induce un aumento en los requeri-
mientos de aminoácidos. En la práctica, si sólo se alimenta
con una dieta, puede ser que el reforzamiento de aminoáci-
dos que soporta el crecimiento máximo durante los dife-
rentes estados fisiológicos sea mayor al recomendado
comúnmente. A pesar de que tal vez sea necesario propor-
cionar el aumento adicional en aminoácidos durante los
periodos intermitentes de crecimiento compensatorio, esto
no siempre resulta de bajo costo, ya que hay un exceso de
aminoácidos durante periodos en que las aves están expues-
tas a enfermedades y en los que están sanas.Por tanto, en el
caso de los aminoácidos, puede ser necesario un margen de
seguridad con el fin de permitir el crecimiento acelerado
después de una enfermedad, pero no es vital durante el
curso de la enfermedada menos que los trastornosespecíficos
por el microorganismo se agreguea los requerimientos (30).
Como se discutió en seccionesprevias, la máxima
resistencia a las enfermedades se presenta con frecuencia
con concentraciones de energía y de proteínas en la dieta
bien abajo de las que permiten maximizar el rendimiento.
En el caso de aquellos microorganismos especialmente pa-
tógenos, pueden estar contraindicadas las dietas que dan
máximas ganancias de peso y eficiencia de la ingestión del
alimento durante el curso de un desafio infeccioso.
Los cambios cuantitativos en los requerimientos de los
minerales traza como resultado de una enfermedad, no se
han estudiado de manera detallada en la industria avícola,
pero se pueden suponer a partir de los cambios conocidos
en el metabolismo, la absorción y la excreción. Las concen-
traciones bajas de hierro y cinc son una parte integral de la
respuesta inmunitaria en la que participan las interleucinas
1 y 6, pero no indican, por sí mismos, mayores requerimien-
tos. El mayor uso de cinc, manganesoy cobre para la síntesis
de proteínas hepáticas de fase aguda indica un incremen-
to de varias veces los requerimientos en este tejido (14). En
el poco tiempo, se logra este mayor requerimiento tisular
por una redistribución dentro del cuerpo. En el caso del
cobre, el reforzamiento de minerales traza por arriba de los
requerimientos de animales no estresados no aumenta es-
tas redistribuciones (31). La prevención de las disminucio-
nes de cinc y hierro circulantes puede alterar la resistencia
a algunos (54), pero no a todos los patógenos (15). La mayor
 76 . Enfermedades
de las aves
excreción de cinc y cobre y la disminución en la absorción
de hierro indican (17) una pérdida neta de minerales traza
durante la respuesta inmunitaria. Por tanto, antes de que se
presente cualquier enfermedad son importantes los buenos
almacenamientos de minerales y luego de un desafio infec-
cioso, está indicado un aumento en el requerimiento de los
minerales traza.
Los cambios en las necesidadespara vitaminas durante
las infecciones no están bien entendidos. En el caso de las
vitaminas liposolubles (A, D, E Y K) Y las xantofilas, se
altera la absorción debido a una menor absorción de grasa.
El virus de la enfermedad de Newcastle compromete el
estado de la vitamina A en pollos Leghorn blancos, median-
te interferencia con el metabolismo de la proteína fijadora
de retinol en el hígado, por aumentar el índice de utilización
y catabolismo del retinol y de la proteína fijadora de retinol
en tejidos extrahepáticos (49). La bronquitis infecciosa
también incrementa la utilización de vitamina A por parte
de los tejidos y la infección de reovirus parece que altera el
estado de la vitamina A por disminución en la absorción y
aumentar las dosis endógenas (58). Las necesidadespara los
antioxidantes en el tejido, también aumentan por la mayor
carga de intermediarios de oxígeno reactivo que provienen
del sistema inmunitario (12,51); en conjunto, estos cambios
in di carian mayores necesidades dietéticas durante alguna
enfermedad.
Las modificaciones nutricionales discutidas anterior-
mente, representan las mejores suposiciones para maximi-
zar la ganancia de peso y la eficiencia nutricional durante
una respuesta inmunitaria generalizada. La patología espe-
cifica relacionada con una enfermedad puede originar daños
adicionales en los requerimientos nutricionales. Esto es
cierto en especial para enfermedades que afectan el aparato
gastrointestinal y alteren la absorción de nutrientes o au-
menten la pérdida endógena de los mismos (47). La absor-
ción de nutrientes durante una coccidiosis, se relaciona con
los nutrientes estudiados, la etapa de la infección y la
gravedad de la misma (55). Cada especie de Eimeria tiende
a localizarse en una región especifica del aparato intestinal,
lo que ocasiona alteraciones de las funciones digestiva, de
absorción y secretoras, especificas para esta región. En las
regiones no afectadas se desarrollan cambios compensati-
vos para mitigar algunos de los efectos negativos (46). Los
cambios en la morfología intestinal, incluso el acortamiento
de las vellosidades, la pérdida de microvellosidades, la
disminución en el área de superficie de vellosidades, y
la reducción del grosor de la mucosa, se relacionan tal vez
con las capacidadesdigestivas y de absorción alteradas.Una
disminución en el paso del alimento por el aparato gastroin-
testinal y la retención del alimento en el buche y la molleja,
tal vez también contribuyan a una menor digestibilidad del
alimento (38). El escape de proteínas plasmáticas hacia el
intestino también es un factor que afecta la aparente diges-
tibilidad de las proteínas (22). El resultado neto de la pato-
logia intestinal inducida por coccidias es la alteración en la
absorción de proteínas y energía, lo cual origina una reduc-
ción en el valor de la energía metabolizable de la dieta (48).
Aunque la combinación de absorción alterada y de pérdidas
endógenas apuntaría a mayores requerimientos de aminoá-
cidos, éste no es el caso. Los requerimientos de metionina
de los pollos jóvenes no aumentan durante una infección por
(Capítulo2)
coccidias (39, 59), en apariencia debido a la menor diges-
tibilidad mediante compensación de las bajas necesidades
por menor índice de crecimiento. El intestino regula la
absorción de los minerales traza para prevenir intoxicacio-
nes cuando son altas las concentraciones en el alimento o el
agua. En el caso de la absorción de cobre, estaregulación se
encuentraalteradapor una infección mixta de coccidias, que
aumentan la toxicidad del cobre en pavipollos (57). E. acer-
vulina en pollos de engorda no aumenta la toxicidad de
elevadas concentraciones de cinc o aumenta los requeri-
mientos de este mineral (50).
El síndrome de malabsorción origina lesiones en casi
todas las regiones del aparato gastrointestinal y no parece
permitir adaptaciones compensatorias durante o después de
infecciones agudas. Por tanto, la magnitud de las alteracio-
nes digestivas es mayor que en la coccidiosis. El sindrome
de malabsorción inducido de modo experimental en pavi-
pollos, resulta en disminución del crecimiento en 40%, altera
la conversión de los nutrientesque seabsorbenhacia la ganan-
cia de peso, y pérdida de enzimas digestivas entéricas (1,
47). Algunos de estos efectos pueden aliviarse alimentando
con una dieta compleja libre de soja en lugar de una dieta
tipica con soja y maiz. Los cambios en los requerimientos de
nutrientes durante el sindrome de malabsorción resultan por
el equilibrio entre las necesidadescrecientespor la utilización
deficiente de los nutrientes de la dieta y las menores necesi-
dades que resultan de los bajos índices de crecimiento; es
necesariocuantificar tales cambios con más investigaciones.
Desafíos subclínicos en comparación
con productividad
Existen pocas dudas de que casi todas las infecciones dis-
minuyen la productividad de las aves. El bajo rendimiento
también se relaciona con desafios subclínicos, aun cuando
los microorganismos no se consideren patógenos. En am-
bientes libres de gérmenes, los pollos crecen 15% más
rápido que los criados en ambientes convencionales donde
están expuestos, de manera continua, a la microtlora. Los
animales en casetascon instalaciones desinfectadas crecen
más rápido y convierten mayor porcentaje del alimento a
masa corporal, que los pollos en casetasen condiciones con
menos atención sanitaria, incluso en ausencia de enferme-
dades infecciosas y agentes patógenos. Las diferencias
llegan a ser mayores y más devastadoras conforme empeo-
ran las condiciones sanitarias.
Los pollos de engorda criados en ambientes con sani-
dad deficiente tienen mayores concentraciones circulantes
de interleucina-l, que los pollos con sanidad excelente. Tal
vez la mayor carga de microbios y polvo prevalecientes
estimula el sistema inmunitario e induce la liberación de
interleucina-l. Como se describióantes,las grandescanti-
dades circulantes de interleucina-l originan un crecimiento
más lento. Los antibióticos en la alimentación de pollos
ubicados en un ambiente sucio, disminuyen la cantidad de
interleucina-l a concentraciones similares a las de aquellos
animales criados en un ambiente limpio; en cambio, los an-
tibióticos en el alimento aumentan muy poco o nada el
índice de crecimiento o no modifican las concentraciones
circulantes de interleucina-l en animales ubicados en am-
bientes limpios. De este modo, parece que los antibióticos

puedenactuarlimitando el númerode veces,y el vigor con
el que deberesponderel sistemainmunitarioparadisponer
de suficientesdesafiosen el intestino(45). En pavos,esto
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 INTRODUCCiÓN
Las infecciones con bacterias del género Sa/mone//a
provocan gran variedad de enfermedades agudas y cróni-
cas en la industria avícola; de hecho, las aves afectadas
representan uno de los reservorios más importantes de sal-
monelas que pueden ser transmitidas hacia los hermanos
en la cadena alimenticia. Con más frecuencia que de
cualquier otra especie, se mencionan aislamientos de Sa/-
mone//a tanto de aves como de productos avícolas. Esto tal
vez no sólo refleje la gran prevalencia de las infecciones en
las aves, sino también la gran cantidad de pollos y pavos
criados de manera comercial y la aplicación de progra-
mas activos a nivel mundial para identificar a las parvadas
afectadas.
El género Salmone//a (de la familia Enterobacteria-
ceae), nombrada así por el eminente médico veterinario y
bacteriólogo Daniel E. Salmon del United States Depart-
ment o/ Agricu/ture (USDA) se conforma por más de 2300
variantes serológicamente distinguibles. Por lo general, es-
tos serotipos, se nombran de acuerdo al lugar de aislamiento.
Aunque los avances taxonómicos recientes indican que
todas las salmonelas pueden agruparse en sólo cinco subgé-
neros (1), a menudo es importante epidemiológicamente la
distinción entre serotipos. Por consiguiente, es común
que las salmonelas aisladas se describan todavía en térmi-
nos de su tradicional nomenclatura por serotipo.
Las infecciones de las aves con salmonelas pueden
agruparse en tres categorías, cada una de las cuales consti-
tuye una sección aparte en este capítulo. La primera sección
discute las infecciones con dos serotipos no móviles:
S. pu//orum y S. ga/linarum, los cuales son por lo general
específicos de huésped para las especiesaviares. La puloro-
sis, originada por S. pu/lorum, es una enfermedad aguda
septicémica de pollos y pavipollos. La tifoidea aviar causa-
da por S. ga/linarum, es una enfermedad septicémica aguda
o crónica que afecta con mayor frecuencia aves adultas.
Sin embargo, estasdos enfermedadeshan causadocon anterio-
ridad graves pérdidas económicas a los productores avícolas,
79
y han hecho que se pongan en práctica extensos programas
de pruebas y de erradicación.
La segunda sección de este capítulo aborda las infec-
ciones de un grupo de serotipos móviles de Sa/mone//a,
referido de manera colectiva como salmonelas paratifoideas
que es el principal causante de enfermedades alimenti-
cias en humanos. Aunque son muy comunes, las infecciones
paratifoideas de las aves por lo general causan enferme-
dades sistémicas agudas, excepto en aves jóvenes muy
susceptibles sometidas a condiciones de estrés. Con mayor
frecuencia, las infecciones en pollos y pavos por Sa/mone//a
paratifoidea, se caracterizan por la colonización asintomá-
tica del aparato intestinal, algunas veces con persistencia
hasta el sacrificio, lo cual permite la contaminación de los
cadáveres. Algunos serotipos, en especial S. enteritidis,
puede depositarse en el contenido de huevos limpios e
intactos; por lo que el manejo inapropiado de los alimentos
antes del consumo, puede permitir la multiplicación de
Sa/mone//a a concentraciones capacesde originar enferme-
dades gastrointestinales graves en los consumidores huma-
nos. No obstante las mejoras relacionadas con la sanidad
microbiana de los alimentos ha permitido el inicio de nume-
rosos esfuerzos para hacer pruebas para detectar las salmo-
nelas paratifoideas en las parvadas y en los productos
avícolas.
La tercera sección de este capítulo discute las infec-
ciones de los diferentes serotipos móviles del subgénero
S. arizonae, que con anterioridad se llamaba Arizona hins-
hawii. Este grupo de microorganismos, aunque bioquímica-
mente distintos, causan una enfermedad que no se distingue
en sus aspectosclínicos de otra..,infecciones por Sa/mone//a.
La arizonosis es de particular importancia económica en
pavos.
En los últimos aftos, la gravedad de los problemas en
aves por Sa/mone//a se ha expandido de manera conside-
rable; en el pasado, la principal motivación era controlar las
infecciones por Sa/mone//a en las aves, con el fin de reducir
las pérdidas por enfermedad. En la 'actualidad, la salud
pública, las presiones políticas y demandas por parte de!
consumidor han originado de manera creciente la prevención
80 . Enfermedades de las aves
paraevitar la transmisiónpor los alimentosa los humanos,
como una prioridad urgentepara los productoresavícolas.
En EVA la pulorosisy la tifoidea aviar han sido atacadas
de maneraefectiva, utilizando una técnica de pruebasy
erradicación.Sin embargo, las salmonelasparatifoideas
no sonhuéspedes específicosy seencuentranen casitodos
los animalesdomésticos,silvestresy humanos.Además,el
segundoobjetivo de la industria avícolamodernaha crea-
do nuevasy más complejasoportunidadespara la disemi-
naciónde Sa/mone//a.En las parvadas,con tantasfuentes
potencialesde introducciónde salmonelasparatifoideasse
REFERENCIAS
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tematic Bacteriology, vol. l. Williams and Wilkins, BaItimore, MD.
INTRODUCCiÓN
Debido a las muchas similitudes entre la pulorosis y la
tifoidea aviar en términos de historia, signos clínicos, epi-
zootiología, lesiones, y control y procedimientos de erradi-
cación, se describen juntas estas dos enfermedades; las
diferencias entre éstas y sus microorganismos causantes se
seflalan donde sea apropiado.
La pulorosis (P) es causada por la bacteria Salmonella
pullorum y la tifoidea aviar (TA) por la bacteria S. gallina-
rum; son enfermedades septicémicas que afectan principal-
mente a los pollos y pavos, pero son susceptibles otras aves
tales como codorniz, faisán, pato, pavo real y gallina de
Guinea. Tanto la pulorosis como la tifoidea aviar, se pueden
transmitir a través del huevo por infección transovárica.
S. pullorum y S. gallinarum son huéspedes que se adaptan
con facilidad y originan signos clínicos significativos, mor-
bilidad, o mortalidad en los huéspedesdistintos a los pollos
y pavos. En algunas zonas del mundo, incluso en partes de
Europa, S. pullorum y S. gallinarum se consideran como la
misma especie.
Antes de 1929, el término que se utilizó para designar
a la pulorosis fue diarrea blanca bacilar pero el término
pulorosis ha ganado aceptación universal. Se ha comunica-
do de brotes de TA en la avicultura comercial en EVA desde
1980 (5,75). En muchas áreas del mundo P fue alguna vez
enzoótica y su incidencia en EVA es tan poco frecuente que
se llegó a pensar que se había erradicado esta enfermedad
de la población de la industria avícola comercial; sin embargo,
el impacto de la pulorosis se sintió de manera reciente,
cuando se presentó una serie de brotes en una operación
completa de aves de engorda que afectó cinco estados(Dela-
ware, Maryland, Carolina del Norte, Alabama y Florida) (59,
(Capítulo3)
debe ampliar de manera correspondiente la estrategia para
el control de estos microorganismos y aplicarse a los sero-
tipos adaptadosa las aves. Tal vez seanecesaria la aplicación
combinada de programas de control, que incluyan progra-
mas de pruebas, la producción de alimentos libres de Sa/-
mane/la, la eliminación de vectores biológicos (plagas), la
limpieza y desinfección efectivas de las casetas y el trata-
miento profiláctico de las aves para reducir su susceptibili-
dad a la infección, con el propósito de obtener progresos
tangibles en la reducción de la incidencia de infecciones por
salmonelas en las aves y en sus productos.
H L. Shivaprasad
84), entre 1990 y 1991, que afectó a 19 parvadas reproduc-
toras ya más de 261 granjas de cría en esos cinco estados.
La eliminación de la pulorosis y la tifoidea aviar de las
parvadas comerciales en EUA se debe en gran parte al
programadel National Poultry ImprovementPlan (NPW), para
el control contra estas enfermedades que fue instituido por
una organización voluntaria (7). Aunque la pulorosis es poco
frecuente en los pollos comerciales, todavía se presenta en
parvadas de traspatio (8, 36, 110, 88). En los últimos 20
años, la principal pérdida económica por pulorosis ha sido
por el costo en pruebas de las parvadas de reproducción de
pollos y pavos, para asegurar que los animales seencuentran
libres de la infección.
Las infecciones ocasionales de pulorosis en humanos
se han originado por exposición masiva después de la
ingestión de alimentos contaminados o exposiciones expe-
rimentales (68, 71). Los signos clínicos se caracterizan por
un inicio repentino de enteritis aguda, seguida por una
recuperación rápida sin tratamiento. S. gallinarum se aís-
la con muy poca frecuencia de humanos y es de poca
importancia para la salud pública (6,78).
HISTORIA
Aquí sólo se proporcionanlas característicasmás impor-
tantesde estasdos enfermedades; paramayor información
acercade la historia de ambos padecimientosse puede
encontraren edicionesanterioresde estelibro, como tam-
bién en la revisiónhistóricade Bullis (27).
En 1899,Rettgerdescribióal agenteetiológico de la
pulorosis y la enfermedadse llamó septicemiafatal de

los pollos jóvenes (79), más tarde, la enfennedad se designó
diarrea blanca bacilar para distinguirla de otras enfenneda-
des de pollitos (80). En aquel entonces se sabía que la
pulorosis se encontraba diseminada ampliamente en EUA y
en muchos otros países de todo el mundo. La mortalidad
relacionada con esta enfennedad en pollos variaba hasta
100% (81), lo cual amenazó seriamente a la industria aví-
cola. Entre 1900 y 1910, se probó que la pulorosis es una
infección transmitida por huevo; en 1913, se describió la
aplicación práctica de la prueba macroscópica de aglutina-
ción en tubo para detectar a los portadores del microorga-
nismo (60). La Conference ofResearch Workers in Animal
Diseases of North America fonnuló los métodos estándar
de diagnóstico de la pulorosis en aves de traspatio, que des-
pués adoptó la USA Livestock Association, actualmente
United States Animal Health Association (USAHA) en
1932 (3, 4). En 1931, se desarrolló una prueba modificada
de sangre completa en la cual se tifle el antígeno (86) y en
la actualidad se utiliza bastante por su sencillez.
La NPIP es administrada por agencias de estado que
cooperan con la USDA, y se estableció en 1935, diseflado
en parte para controlar la pulorosis en pollos. En pavos, se
reconoció por primera vez la pulorosis en 1928, y en 1940,
la enfennedad se diseminó entre pavos y fue la causante de
graves pérdidas económicas (72). En 1943, se organizó una
estrategia denominada National Turkey Improvement Plan,
similar al NPIP; durante varios aflos, una serie de modifica-
ciones a estos planes, han ayudado a la erradicación de la
pulorosis en las aves comerciales.
La tifoidea aviar es una enfennedad muy relacionada
con la pulorosis y es causada por S. gallinarum, reconoci-
da por primera vez en 1888, es decir, incluso antes que
la pulorosis (62). De manera inicial al agente causal se le
denominó Bacillus gallinarum y más tarde cambió a
B. sanguinarium (62). El nombre de tifoidea aviar se aplicó
en 1902 y pronto se utilizó en otras partes del mundo, tales
como Alemaniay Holanda.En 1954,se incluyó el control
de la tifoidea aviar en la NPIP, lo que originó que se
considerara la tifoidea aviar en la misma categoría que la
pulorosis y es una de las principales razones para la cercana
erradicación de la tifoidea aviar en aves comerciales, y de
su baja incidencia en toda la avicultura, como se infonna
aflo con aflo.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La pulorosis y la tifoidea aviar tienen distribución mundial,
aunque la primera es poco frecuente en la avicultura comercial
de EVA, y tal vez en otras partes del mundo. Sin embargo,
todavia se presenta en aves de corral; recientemente se ha
documentado un brote en pollos comerciales (59, 84).
Hay una baja incidencia de tifoidea aviar en paisestales
como Canadá, EVA y varios paises europeos; por otra parte,
se ha informado de aumentos notables en México, América
Central y Sudamérica, y África en la incidencia de la tifoidea
aviar en avicultura (14,23,24,66,90). En fechas recientes,
en Dinamarca y Alemania, se han presentado brotes de
tifoidea en aves comerciales (32).
Infecciones
por salmonella. 81
ETIOLOGíA
Clasificación
S. pullorum y S. gallinarum son miembros de la familia
Enterobacteriaceae y están muy bien adaptados al huésped.
Se encuentran entre los pocos miembros del género que son
no móviles y de acuerdo al esquema Kauffman White
pertenecen al serogrupo D. El Bergeys Manual utilizó en
alguna ocasión la designación Salmonella gallinarum tanto
para S. pullorum como para S. gallinarum, lo que ocasionó
confusión; sin embargo, ahora se listan como S. gallinarum-
pullorum.
Se ha mencionado que las salmonelas no móviles tales
como S. pullorum y S. gallinarum son monofiléticas y
que un ancestro común más reciente no era móvil (65);
desde que se presentó la divergencia de este ancestro, la
línea de pulorosis evolucionó con más rapidez que la línea
gallinarum; esto se demostró mediante electroforesis
enzimática multilocus y por estimación de la diversidad
genotipica cromosómica para S. gallinarum y S. pullorum
(65). También seha demostradoS. enteritidis por electroforesis
enzimática como un serotipo polifilético y que se encuentra
muy relacionado con S. pullorum y S. gallinarum (99).
Moñología y tinción
Los microorganismossongramnegativos,no esporógenos,
no móviles y anaerobiosfacultativos.Son bastonesdelga-
dos, de 1.0 a 2.5 ~m de largo y 0.3 a 1.5 ~m de ancho;de
manerageneralsepresentanaislados,pero en ocasionesse
puedenencontrardoso másunidos.
Requerimientos de crecimiento
S. pullorum y S. gallinarum son aerobios o anaerobios
facultativos, y crecen mejor a 37 °C; se desarrollan con
rapidez en agar o caldo de carne u otros medios nutritivos.
Estos microorganismos crecen en medios de enriquecimiento
selectivos tales como agares de selenita-F y tetrationato,
y en medios diferenciales como MacConkey, sulfito de
bismuto y verde brillante. Se ha demostrado que en ocasio-
nes no crece en ciertos medios selectivos como agar verde
brillante o agar salmonela-shigela, peiO se desarrolla de ma-
nera satisfactoria en agares de sulfito de bismuto y MacCon-
key (29). S. pullorum parece crecer con mayor lentitud que
S. gallinarum y esto se atribuye a su incapacidad para
asimilar de manera oxidativa una variedad de aminoácidos
(100).
Morfología de las colonias
Entre S. pullorum y S. gallinarum hay pocas diferencias en
la morfologia de sus colonias, ya que en extracto de car-
ne o infusión de agar (pH 7.0 a 7.2) las colonias se ven
pequeñas, discretas, lisas, de color azul grisáceo o blanco
grisáceo, brillantes, homogéneas y enteras. S. pu//orum
crece de manera excesiva y es muy traslúcida en agar de
infusión de higado, las colonias que se recuperan por
lo general permanecen pequeñas (1 mm o menos), pero
aquéllas aisladas pueden tener un diámetro de 3 a 4 mm o
 más. Las marcas en la superficie hacen que parezca que las
colonias aumentan de tamaño y edad, pero como regla
las colonias jóvenes en una placa muy sembrada cambian
poco con la edad; no obstante, a veces, se encuentran cepas
con anormalidades morfológicas. La inoculación en gela-
tina inclinada produce crecimientos blanco grisáceos
con forma filiforme en el lugar de siembra, sin que haya
licuefacción. El crecimiento en caldo es turbio con un
sedimento tloculento.
Resistencia a los agentes quimicos y fisicos
En general, la resistencia de estos microorganismos es más
o menos la misma que la de los miembros de los grupos
paratifoideos (véanse 76, 97), ya que en un ambiente favo-
rable pueden sobrevivir varios años, aunque son menos
resistentes que las salmonelas paratifoideas al calor, agentes
químicos, y factores ambientales adversos; por ejemplo,
S. gallinarum muere en 10 minutos a 60 °C, a los pocos
minutos por exposición al sol, en tres minutos por fenol a
1:1000, 1:20 000 dicloruro de mercurio, o permanganato de
potasio a 1%, y en un minuto a 2% de formalina (véanse
76). Los cultivos en agar pierden sus características patóge-
nas con rapidez. Orr y Moore (73) encontraron que S. galli-
narum retiene su viabilidad durante 43 días sujetos a
congelación y deshielo diario. En el hígado, los microorga-
nismos sobreviven más de 148 dfas a -20 °C, incluso
cuando se descongelan dos veces. S. gallinarum puede
sobrevivir en las heces de pollos infectados hasta por
10.9 días cuando se mantienen en una caseta cerrada y
dos días menos en las abiertas (93).
Propiedades bioquímicas
En cuanto a sus propiedades bioquímicas, existen más simi-
litudes que diferencias entre S. pu//orum y S. ga//inarum
(21, 107, 30), ya que ambos microorganismos pueden fer-
mentar arabinosa, dextrosa, galactosa, manitol, manosa,
rronnosa y xilosa para producir ácido, con o sin producción
de gas; las sustancias no fermentadas incluyen lactosa,
sacarosa y salicina. Una diferencia bioquímica importante
entre estos dos microorganismos es que S. ga//inarum fer-
menta dulcitol, mientras que S. pu//orum no; además,S.pu-
//orum sólo fermenta maJtosa de manera ocasional. Sin
embargo, la principal diferencia entre los dos microorganis-
mos, es que los cultivos de S. pu//orum descarboxilan de
manera rápida la omitina, mientras que no es así en los
cultivos de S. ga//inarum. Por otra parte, S. ga//inarum
utiliza citrato, sorbitol D( -), fucosa L( -), tartrato D( -), y
gelatina de hidrocloruro de cisteína (30). Algunas de es-
tas diferencias resultan útiles para diferenciar entre los
dos microorganismos; sin embargo, se puede observar
de manera ocasional alguna variación en el comportamien-
to en ciertas cepas, en especial respecto a la producción
de gas.
La ribotipificación mediante el uso de la enzima EcoRl
también se considera un instrumento útil para diferenciar
entre S. pu//orum y S. ga//inarum (31).
Estructura antigénica y toxinas
Tanto S.pullorum como S. gallinarum presentanlos antígenos
O 1, 9, 12. En S. pullorum, hay variaciones en el antígeno
12 pero no hay evidencia para tal hecho en S. gallinarum.
La primera evidencia de variación antigénica en S. pullo-
rum se encontró cuando resultó negativa una progenie
infectada en una prueba estándar de aglutinación, es decir,
los sueros de los pollos infectados aglutinaron el antígeno
de las cepashomólogas, pero no los antígenos estándar. Esta
variación antigénica, caracteristica de S. pullorum, se estu-
dió de manera extensa (34,35, 117, 121) Y se demostró que
la composición antigénica de S. pullorum era 9, 121, 122,
123;la variación incluye alos antígenos 122y 123.Las cepas
estándar contienen gran cantidad de 123y muy poca de 122,
pero en aquellas cepas variantes está invertido el contenido
de los dos antígenos.Se reconoció que las cepas estándar de
S.pullorum contienen poca cantidad de células con antígeno
122, y esto se consideró como una forma normal del mi-
croorganismo. Más tarde, se demostró que por lo general
los aislamientos iniciales de carripo eran inestables a menos
que se tratara de una forma variante. Fueron necesarios
extensos estudios de colonias individuales, algunas veces
después de transferencias sucesivas, para determinar de
manera exacta la forma antigénica de un cultivo. Casi todos
los aislamientos tienden a estabilizarse durante el paso en
medios artificiales y, por lo general, los cultivos estándar
contienen un pequeño porcentaje de colonias 122 predomi-
nante, incluso después de cultivos artificiales prolongados;
además, las formas variantes de los cultivos a menudo son
puros o casi puros para los factores 122 y 123, y en el caso
de las colonias de cepas intermedias por lo común resultan
mezclas de las colonias 122y 123predominantes, o en pocas
ocasiones son uniformes y contienen cantidades aprecia-
bles de ambos factores en las colonias individuales. Las
cepastambién puedenvariar en el contenido del antígeno O-l.
Los informes iniciales indicaron que fue del tipo
variante hasta un tercio de los aislamientos de S. pullorum
en algunas áreas de EVA; en 1950, sólo 13% de los aisla-
mientos totales fueron de este tipo (115), se cree que hubo
una reducción como resultado del amplio uso de antígenos
polivalentes en las pruebas.
Se han descrito pruebas para diferenciar los tipos va-
riantes, intermedios y estándardeS pullorum (113, 114); para
estosepuedeutilizar un fago, al igual que para investigaciones
epidemiológicas y estudios genéticos (108, 109,30).
S. pullorum y S. gallinarum, al ser bacterias gramne-
gativas tal vez elaboran endotoxinas, desafortunadamente,
esto no se ha estudiado de manera extensa. S. pullorum
contiene una toxina termoestable a la cual son susceptibles
los roedores, pero no los pollos. De manera similar, existen
informes de que S. gallinarum contiene una toxina que
resultó letal para el conejo (96). Se ha demostrado
que las endotoxinas de S. gallinarum causan enfermedad
clinica en pollos a las pocas horas después de haberse
inyectado por via intravenosa (95); casi todos los signos
clinicos disminuyen en 24 a 48 horas. El almacenamiento
de S. gallinarum a -75 0-20 °C no tiene ningún efecto en
la patogenicidad (95).
Como casi todos los microorganismos
patógenos,
S. gallinarum y tal vezS. pullorum pueden perder virulencia

con rapidez en los medios artificiales; por tanto, los cultivos se
deberían pasar de manera seriada en su huésped natural, el
pollo, antes de probar la patogenicidad de los microorganis-
mos; dicha patogenicidad se conserva mejor en congelación
o liofilizado. Esto puede explicar por qué distintos investi-
gadores han encontrado gran variación en la virulencia entre
los cultivos de S. gallinarum.
También se ha demostrado que el origen de la adheren-
cia y entrada de manera eficaz de varias salmonelas a las
células epiteliales cultivadas son genes particulares (1), ya
que cuando se introdujo una versión mutada de uno de estos
genesen las diferentes cepasde Salmonella, algunas de ellas
(incluso S. gallinarum) no pudieron adherirse e invadir bien
a las células cultivadas. Por otra parte, en pollos se presentó
evidencia de que un plásmido de 85 kb participa en la
virulencia de S. pullorum y S. gallinarum (13,12,30).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales
Los pollos son los huéspedes naturales tanto para S. pullo-
rum como para S. gallinarum; sin embargo, se ha descrito
el desarrollo de brotes naturales de pulorosis y tifoidea aviar
en pavos, gallinas de Guinea, codornices, faisanes, gorrio-
nes y pericos (véanse 76, 97). Además, se ha observado el
desarrollo natural de pulorosis en canarios y pinzones rea-
les, y la tifoidea aviar se ha visto en palomas anilladas,
avestrucesy pavoreales. La susceptibilidad de patos, gansos
y pichones a S. gallinarum ha sido variable, pero parecen
resistentes a este patógeno.
Se han descrito diferencias significativas en la suscep-
tibilidad a la pulorosis entre las razas de pollos (87). Las
razas más ligeras, en particular Leghorn, parecen ser más
resistentes que las pesadas,por lo cual se han desarrollado
líneas de Rhode Island roja, New Hampshire, y cruzas entre
las dos, resistentes y susceptibles a la pulorosis, con baseen
la selección por temperatura corporal baja o alta durante los
primeros seis días de vida (58); también se han demostrado
las diferencias en la resistencia aS. pullorum y S. gallinarum
en cruzas de pollos (28). Parece que permanece como
reactor un mayor porcentaje de hembras que de machos, tal
vez debido a la naturaleza de secuestro de la infección local
de los folículos ováricos.
Edad de los huéspedes comúnmente infectados
La mortalidad de la pulorosis se confina por lo general a
las primeras 2 a 3 semanas de edad. Se ha informado de
inf~cciones agudas en pollos de mayor edad, en particular
entre lineas productoras de huevo rojo; del mismo modo, se
ha demostrado mortalidad por pulorosis en pavos jóvenes y
maduros. Cierto porcentaje de pollos y pavos que sobrevi-
ven a la infección inicial llegan a ser portadores con o sin
desarrollo de lesiones.
Aunque a la tifoidea aviar se le refiere a menudo como
una enfermedad de aves adultas, existen muchos informes
de mortalidad elevada en pollos jóvenes (16,17,64,67);
esta enfermedad puede originar una mortalidad de hasta
26% en pollos durante el primer mes de vida. Como en
la pulorosis, las pérdidas por tifoidea aviar empiezan al
Infeccionespor salmone/la . 83
momento de la incubación; sin embargo, esta última tam-
bién continúa durante la postura. Existen informes de que
ciertas cepas de S. gallinarum ocasionan lesiones en pollos
indistinguibles de aquellas relacionadas con la pulorosis
(98).
Huéspedes ¡nusuales
Seha descrito el desarrollo natural o la infección experimen-
tal de pulorosis en mamíferos como chimpancés, conejos,
cobayos, chinchillas, cerdos, gatitos, zorros, perros, minks,
bovinos y ratas silvestres. Se pudo cultivar S. gallinarum
hasta por 121 días, a partir de heces de ratas infectadas de
manera experimental (9). De manera ocasional se informa
de la presentación de salmonelosis en humanos originada
por S. pullorum (6, 68, 71). De acuerdo con los Centersfor
Disease Control and Prevention (6), entre 1982 y 1992 hubo
18 aislamientos de S. pullorum y 8 de S. gallinarum de un
total de 458 081 aislamientos de Salmonella provenientes
de humanos. En éstos, la reproducción experimental de
salmonelosis utilizando cuatro cepas de S. pullorum con
grandes cantidades (miles de millones) de bacterias sólo ori-
ginó enfermedad pasajera con recuperación repentina (71).
Transmisión
Como muchasotrasenfermedades bacterianas,la pulorosis
y la tifoidea aviar puede transmitirse de varios modos. El
ave infectada (reactor y portador) es un medio importante
de perpetuación y diseminación del microorganismo. Al
inicio de las investigaciones, se reconoció la participación
primaria de los huevos incubados infectados en la transmi-
sión de estas dos enfermedades. Es a través de este medio
que las aves no sólo pueden infectar a su propia generación,
sino a las generaciones siguientes. La contaminación del
huevo puede resultar después de la ovulación (16, 17), pero
también es probable la localización de S. pu//orum o S. ga-
//inarum en los ovocitos después de la ovulación, constitu-
yendoasíel principal modo de transmisión.
Se ha mencionado la transmisión por penetración del
cascarón y la contaminación del alimento por S. pul/orum,
pero parecen ser de menor importancia (118). El número de
huevos infectados por S.pu//orum oS. ga//inarum puede ser
de hasta 33% de la postura total de una gallina infectada.
La transmisión por contacto de pollos o pollonas infectados
puede ser una vía importante de diseminación de S. pu//o-
rum y S. ga//inarum, lo cual puede suceder en la incubadora
y se previene de manera parcial mediante la fumigación con
formaldehído (56). Se ha comunicado que la mortalidad es
de hasta 60.9% en la parvada expuesta por S. ga//inarum
(44). Dentro de una parvada, la transmisión también se
puede desarrollar como resultado del canibalismo de aves
infectadas, huevos, y por heridas en la piel, al igual que las
heces de las aves infectadas también son una fuente de
bacterias para la infección de aves. El alimento, el agua y la
cama contaminados, pueden ser asimismo fuentes tanto de
S.pu//orum como de S. ga//inarum; además los trabajadores
que manejan el alimento, compradores de pollos y visitan-
tes que se mueven entre casetay caseta,y de granja y granja,
puedenportar la infección a menos que se tomen precauciones
para desinfectar zapatos, manos y ropa. De manera similar,
 84 . Enfermedades de las aves
tal vez suceda lo mismo con camiones, transportes, y sacos
de alimentos; avessilvestres,mamiferos, y moscaspueden ser
diseminadores mecánicos de los microorganismos.
La transmisión por huevos puede estar intluenciada
por las concentraciones de aglutininas en layema(112). Las
aglutininas en contra de S. pullorum pueden ser muy im-
portantes en la prevención de la mortalidad embrionaria
en huevos infectados, permitiendo así la transmisión a los
huevos.
Signos clínicos
A la pulorosis se le considera principalmente como una
enfermedad de pollitos y pavipollos, mientras que la tifoidea
aviar se encuentra con mayor frecuencia en pollos y pavos
en crecimiento y adultos. Los signos observados en pollos
y pavipollos jóvenes por ambas enfermedades, son muy
similares como resultado de la transmisión transovárica de
estas enfermedades. Los casos ocasionales de pulorosis
pueden ser subclínicos, incluso cuando la enfermedad pue-
de originarse por transmisión de los huevos.
Pollitos y pavipollos
Si nacen las aves de huevos infectados se les puede observar
moribundas y muertas en la incubadora o al poco tiempo
después de la incubación. Las aves pueden presentar som-
nolencia, debilidad, pérdida del apetito, crecimiento de-
ficiente, y adherencia de material blanquecino con
apariencia de gis en la cloaca; la muerte se puede presentar
muy pronto. En algunos casos, no se observa evidencia de
pulorosis hasta los 5 a 10 días después de la eclosión, pero
la enfermedad aumenta durante los siguientes 7 a 10 días.
Por lo general, se alcanza el máximo de mortalidad durante
la segunda y tercera semana de vida. En estas situacio-
nes, las aves presentan lasitud y propensión a hacinarse
debajo de los calentadores, con las alas caídas y con el
cuerpo distorsionado.
Se puede observar respiración forzada o jadeo como
resultado de las extensas lesiones pulmonares. Los so-
brevivientes pueden retrasarse en el crecimiento y se obser-
van poco desarrollados y mal emplumados; estas aves no
maduran como aves vigorosas o bien desarrolladas para la
postura o la cría, y las parvadas que han sobrevivido a un
brote grave por lo general tienen altos porcentajes de adultos
portadores.
En pollos, se ha descrito ceguera al igual que hincha-
zón de las articulaciones tibiotarsianas, humerorradiales y
ulnares, por infección de S. pu//orum (18, 37, 38, 59, 84).
En ciertos casos, se informa de una incidencia relativamente
alta de infección localizada en la articulación del tarso, lo
cual origina cojera e hinchazón evidentes en pollos. En los
brotes recientes de pulorosis en la parte Este de EVA, es
frecuente observar sinovitis o hinchazón en la articulación
de tarso (84); también se ha informado de lesiones similares
en pavipollos, lo que sugiere que algunas cepas de S. pu//o-
rum pueden tener predilección por estos sitios.
Aves en crecimientoy adultas
Las avesinfectadastal vez presenteno no signosy pueden
no ser detectadaspor su aparienciafisica, en especialen el
casode la pulorosis. En pollos, los brotesagudospueden
(Capítulo3)
iniciarse con una repentina disminución en el consumo de
alimento; las aves presentan diarrea, las plumas erizadas y
las crestaspálidas y encogidas. Otros signos, tales como una
disminución en la producción de huevo, decremento de la
fertilidad y la incubabilidad, puedenobservarsealgunasveces
tanto en la pulorosis como en la tifoidea aviar, dependiendo
de la gravedad de la infección. Puede haber un aumento en
la temperatura corporal de 1 a 3 gradosa los 2 a 3 díasdespués
de la exposición. La muerte se presentaa los cuatro días de la
exposición, pero por lo general después de 5 a ] O días. Se
han observado casos inusual es de pulorosis en parvadas
jóvenes y adultas (36); los signos sobresalientes son anore-
xia, diarrea, depresión y deshidratación.
En pavos, los signospor pulorosis y tifoidea aviar pueden
consistir en sed creciente, inapetencia, desgano, tendencia
a separarse de las aves sanas, y diarrea verde a verdosa
amarillenta; pero se pueden desarrollar pérdidas sin signos
clínicos aparentes. Al inicio, la temperatura corporal au-
menta varios grados. Los primeros brotes por lo general
ocasionan mayor mortalidad seguida de recurrencia inter-
mitente y pérdidas menos graves (55).
Morbilidad y mortalidad
Tanto la morbilidad como la mortalidad son muy variables
en pollos y se ven afectados por la edad, susceptibilidad a
la cepa, nutrición, manejo de la parvada y características
de la exposición. La mortalidad por pulorosis puede va-
ríar de Oa 100%; por lo general la mayor pérdida se presenta
durante la segunda semana después de la incubación, con
rápida disminución entre la tercera y cuarta semanade edad.
En pollos se ha comunicado que la mortalidad por tifoidea
aviar varía de lOa 93% (52).
Con frecuencia, la morbilidad es mucho mayor que la
mortalidad, aunque se recuperan de manera espontánea
algunas de las aves afectadas. Las aves incubadas de una
parvada infectada y criadas en las mismas circunstancias,
muestran menor mortalidad que las sometidas al estrés por
transporte. En pavos, las pérdidas pueden ser tan graves
como en pollos.
Lesiones macroscópicas
Pollitos
En los casosperagudos,las aves que muerende manera
repentinadurante las primeras etapasde cría tal vez no
muestrenlesionesmacroscópicas.En los casos agudos,
Figura 3-1. Lesiones macroscópicas relacionadas con in-
fecciones por Salmonella pullorum (A a F) y Salmonella
arizonae (G) en pollos. A. Hígado agrandado que presenta
congestión y pequeños focos necróticos (Glass). B. Corazón
de un pollito con nódulos blancos que representan miocardi-
tis; tales nódulos se pueden confundir con tumores causados
por la enfermedad de Marek (Chin). C. Lesiones nodulares
en el corazón; nótese el engrosamiento amarillento del peri-
cardio (reflejado). D. Articulación del tarso hinchado que
contiene líquido amarillo viscoso (Peckham). E. Lesiones
ováricas y salpingitis. F. Pulmones con neumonía pirogranu-
lomatosa por pulorosis en un pollo (Peckham). G. Pavipollo
con exudado en la cámara anterior del ojo por arizonosis.
 Enfermedades de las aves
se observa agrandamiento del higado, bazo y riñones, y
algunas veces el higado tiene focos blancos (figura 3-IA).
El saco vitelino y su contenido pueden no revelar alteracio-
nes, pero en casos prolongados, puede haber interferencia
con la absorción de la yema; en éstos, el contenido del saco
vitelino puede ser cremoso o de consistencia caseosa. En
ocasiones, las aves que presentan signos respiratorios tienen
nódulos blancos en los pulmones (figura 3-IF), que a veces
se asemejan a los tumores observados en el músculo cardia-
co o páncreas por la enfermedad de Marek (figura 3-18).
Algunas veces, los nódulos en el corazón pueden llegar a
ser grandes y deformantes (figura 3-IC), lo que a su vez
puede favorecer congestión pasiva crónica al higado y
ascitis. El pericardio puede encontrarse engrosado y conte-
ner exudado amarillo o fibrinoso. Nódulos similares se
pueden presentar en el músculo de la molleja y en ocasiones
en la pared de los ciegos y el intestino grueso; los cie-
gos pueden contener cúmulos de material caseoso.Algunas
aves pueden mostrar articulaciones hinchadas que contie-
nen liquido amarillo viscoso (19) (figura 3-1D); éstas fue-
ron una de las lesiones macroscópicas comunicadas con
mayor frecuencia en un brote de pulorosis en aves de
engorda comerciales (84). Entre las articulaciones, la del
tarso es la más afectada con frecuencia, pero otras articula-
ciones tales como la del ala y el cojinete plantar pueden
llegar a hincharse. Otros cambios que se pueden observar
son exudado en el peritoneo, engrosamiento de la pared del
intestino y exudado en la cámara anterior del ojo.
Cuando se inoculó S. pullorum en codornices de cola
blanca se observó agrandamiento del bazo, focos necróticos
grisáceos con hemorragias petequiales en los pulmones, e
hígado pálído o descolorido (26).
PoI/os adultos
En algunas aves, las lesiones pueden ser mínimas, incluso
en animales que son reactivos serológicos, y en ciertas
ocasiones, se aprecia una lesión mínima, como peque-
ftos nódulos o regresión de fólículos ováricos. No obstante,
las lesionesencontradascon mayor frecuencia en las gallinas
portadoras crónicas, son ovarios quísticos descoloridos en-
tre algunos ovocitos en apariencia normales (figura 3-1 E).
Los ovocitos afectados pueden contener material oleoso o
caseoso dentro de cápsulas gruesas y encontrarse muy uni-
dos al ovario; aunque a menudo están pedunculados y se
desprenden de la masa ovárica, en cuyo caso, pueden llegar
a estar dentro de la envoltura interna de la cavidad abdomi-
nal. La disfunción ovárica y del oviducto pueden favorecer
la ovulación abdominal o la impactación de los oviductos,
lo cual a su vez tal vez ocasionen peritonitis excesiva y
adhesiones de las vísceras abdominales y con frecuencia el
oviducto contiene exudado caseoso en la luz. Es posible
observar peritonitis fibrinosa y perihepatitis con o sin afec-
ción del aparato reproductor. También se puede desarrollar
ascitis, en especial en pavos. Algunas veces resulta dificil
cultivar Sa/monel/a a partir de esas lesiones avanzadas.
Con frecuencia, se observa pericarditis tanto en hem-
bras como en machos; los cambios en el pericardio, epicardio
y líquido pericárdico parecen depender de la duración de la
enfermedad, y en algunos casos,el pericardio es ligeramente
traslúcido y el líquido aumenta en cantidad y se vuelve
turbio. En las etapas más avanzadas, se engrosa el saco
(Capítulo3)
pericárdico y se torna opaco, y el líquido pericárdico es mayor
en cantidad, con mucho material exudativo. Esto puede ser
seguido por un engrosamiento permanente del pericardio y
epicardio, y obliteración parcial de la cavidad pericárdica
por adhesiones. En ocasiones, se pueden encontrar peque-
ños quistes con material caseosoambarino embebidos en la
grasa de la cavidad abdominal unidos a la molleja y el
intestino; es común que también el páncreasse vea afectado.
En los machos, los testiculos pueden tener focos o
nódulos blancós (43), y en ocasiones se aprecian granulo-
mas caseososen los pulmones y sacos aéreos (36).
Pavos
En pavoslas lesionessonsimilaresa las observadasen los
pollos (54). Las lesionescaracterísticas
de la tifoidea aviar
en pavipollos son hígadoagrandadocolor caobao rayado
de color pardo,bazoagrandado,áreasnecróticasde color
verde en el corazóny pulmones.Además, aunqueno es
común en pollos, en pavos se observaamplia ulceración
desdeel duodenohastalos ciegos,y en portadoresadultos,
la infección tiende a afectarlos órganosreproductoresde
manerasimilar a la observadaen pollos.
Patos y gallinas de Guinea
Las lesiones por tifoidea aviar en patitos y patos adultos son
similares a las observadas en pollos. En las gallinas de
Guinea las lesiones de tifoidea aviar se observan en el
aparato respiratorio y se caracterizan por pulmones conges-
tionados, aumentode moco en la hendidura nasal y en
tráquea.
Histopatología
Existe una cantidad muy limitada de información acerca de
la..,lesiones microscópicas para pulorosis y tifoidea aviar.
Casi todas las lesiones descritas para la pulorosis provienen
de casos de campo, las que podrían complicarse con otros
agentes bacterianos y virales (33, 104); sin embargo, las
lesiones se pueden resumir como sigue: en los casos pera-
gudos sólo se puede distinguir congestión vascular grave en
varios órganos, en especial hígado, bazo y riñones; en casos
agudos a subagudos hay necrosis multifocal de los hepato-
citos (figura 3-2) con acumulación de fibrina e infiltración
de hett:rófilos en el hígado, también es posible observar
infiltración portal de heterófilos mezclados con pocos lin-
focitos y células plasmáticas. En los casos crónicos, en
especial en donde hay grandes nódulos en el corazón, el
hígado desarrolla congestión pasiva crónica con fibrosis
intersticial, el bazo puede tener congestión notable o exu-
dado de senos vasculares en etapas agudas y grave hiper-
plasia del sistema de células fagocíticas mononucleares en
las etapasterminales. En pollitos los ciegos pueden presen-
tar necrosis extensa de la mucosa y submucosa, con acumu-
lación de restos necróticos mezclados con fibrina y
hete¡:ófilos en la luz.
Las lesiones microscópicas más características, sin
embargo, se localizan en el corazón y la molleja. Al inicio,
la lesión en el corazón consiste en necrosis de .lasmiofibras
con infiltración de heterófilos mezclados con linfocitos y
células plasmáticas, en las etapas finales, estas células son
reemDlazadasDor numero~ao;cé1tII:1~ ti" :ln:lri"nl'i:lllnifnrmp
 Infeccionespor salmone/la . 87

linfocitos. En machos, se puede observar degeneración

y necrosis e inflamación de las células epiteliales que recu-
bren los túbulos seminíferos (63). Otros cambios, aunque
menos frecuentes, consisten en bronquitis catarral, enteritis
catarral, e inflamación intersticial de los pulmones y riño-
nes.'Sehan descrito cambios mínimos e inespecíficos en las
glándulas endocrinas tales como tiroides, suprarrenales y
la hipófisis a causa de tifoidea aviar (41).

Inmunidad
Existe muy poca información disponible acerca de la inmu-
nidad contra pulorosis y tifoidea aviar debido en parte al
gran éxito en la erradicación de las infecciones al eliminar
a los portadores. Los pollitos de cuatro días de edad infec-
tados por vía oral no producen aglutinación de anticuerpos,
sino hasta los 20 a 40 días de edad; en cambio, las aves
adultas aglutinan anticuerpos de 3 a 10 días después de la
infección. En pollos se alcanzó la producción máxima hasta
100 días después de la infección. La posible participación
de los anticuerpos aglutinados en la modificación del cur-
so de la infección en el huésped no se entiende bien, ya que
algunas de las primeras investigaciones con S. gallinarum
sugirieron que las reacciones antígeno-anticuerpo se presen-
tan durante las infecciones agudas,lo que puede provocar un
tipo de hipersensibilidad anafiláctica que a su vez produce
signos y muerte. Sin embargo, esto es menos aparente en el

Figura 3-2. Hígado que revela degeneración focal y ne-

crasis, 51x.

de tipo histiocítico (figura 3-3), las cuales son muy grandes,

con núcleos vesiculares irregulares cuyo citoplasma se tiñe
muy eosinofilico con aspecto espumoso. Pueden estar dis-
tribuidas en grupos sólidos, formando nódulos que a menu-
do sobresalen de la superficie epicárdica que se pueden
confundir tanto macroscópicamente como histológica-
mente, con tumores linfoides ocasionados por la enferme-
dad de Marek y tal vez por retrovirus. En la molleja y el
páncreas se puede ver un proceso similar; las lesiones en
este último pueden ser tan graves que se destruye su arqui-
tectura normal.
En un elevado porcentaje de los casos se pueden ob-
servar otros cambios como serositis de varios órganos,
como son pericardio, pleuroperitoneo, sinovio, y la serosa
del aparato intestinal y mesenterio (104). En los casos
agudos, estas lesiones se encuentran relacionadas con hete-
rófilos y fibrina, pero en las últimas etapas sólo se pueden
encontrar linfocitos, células plasmáticas e histiocitos.
Las lesiones microscópicas en el ovario varían de
inflamación fibrinosupurativa aguda a inflamación piogra-
nulomatosa grave (figura 3-4). La inflamación piogranulo-
matosa se caracteriza por infiltración de heterófilos
mezclados con fibrina y colonias bacterianas en el material
de la yema coagulada; estos procesos inflamatorios están
rodeados por capas sucesivas de células gigantes multinu- Figura 3-3. Miocardio de un pollo infectado con Sa/monel/a
cleadas y una población mixta de células inflamatorias que pul/orum que muestra infiltración con células de tipo histiocí-
incluyen macrófa~os, células plasmáticas, heterófilos, y tico. 62x.
88 . Enfermedades de las aves
Figura 3-4. Ovocito de una gallina adulta con pulorosis que
muestra inflamación fibrinosupurativa y colonias bacteria-
nas, 20x.
contexto de los conocimientos acerca de los signos y la
patogénesis de la anafilaxis. Aun cuando no se han estudia-
do de manera extensa las reacciones anafilácticas en aves,
los animales afectados mueren en general por edema pul-
monar a las pocas horas. Se ha demostrado, con una prueba
bactericida para la presencia de anticuerpos, que los pollitos
de un día de edad tienen pocos anticuerpos naturales contra
S. ga//inarum, mientras que los adultos presentan grandes
concentraciones (57). Es probable que la inmunidad contra
S. pu//orum y S. ga//inarum no dependa de un mecanismo
inmunitario humoral, sino de algún mecanismo celular.
Se ha sugerido que las diferencias entre varias salmo-
nelas, incluso S. pu//orum y S. ga//inarum, en su capacidad
para sobrevivir y multiplicarse en órganos viscerales (en
especial en bazo y el hígado) se atribuye a un mecanismo
de control desconocido que implica al sistema reticuloen-
dotelial del huésped (15).
DIAGNÓSTICO
Un diagnósticodefinitivo de pulorosiso tifoidea aviar re-
quiere del aislamientoe identificación de S. pullorum y
S.gallinarum, respectivamente.Sin embargo,el diagnósti-
(Capitulo 3)
co tentativo se puede basar en la historia de la parvada,
signos clínicos, mortalidad y lesiones. Los hallazgos posi-
tivos también pueden ser de mayor valor para detectar la
infección; sin embargo, los resultados positivos no se deben
considerar como determinantes para un diagnóstico defini-
tivo debido al retraso de 3 a 10 o más dias en la aparición
de los anticuerpos aglutinantes después de la infección, y
también mediante reacciones cruzadas con otras salmonelas
comoS. enteritidis(42, 89,111).
Aislamiento de S. pul/orum y S. gal/inarum
La pulorosis y la TA agudas se caracterizan por infecciones
sistémicas; los microorganismos causantes se pueden aislar
de los tejidos de casi todo el cuerpo, y debido a que por lo
general están afectados el hígado, el bazo y los ciegos,
resultan los órganos preferidos para hacer cultivos. Las
lesiones también se pueden ver en pulmones, corazón,
molleja, páncreas o saco vitelino, y éstos también son sitios
adecuados para el aislamiento. En aves adultas, en caso de
desarrollarse lesiones en los órganos reproductores, se cul-
tivan los folículo s ováricos y los testículos. Otros sitios de
cultivo son el peritoneo, líquido sino vial y el interior del ojo.
Los medios de aislamiento primarios más satisfactorios son
extracto o infusión de carne, o agar triptosa en tubos o caj as
de Petri; si se descomponen los tejidos también se pueden
utilizar caldos enriquecidos o medios selectivos.
Las aves con pulorosis o TA crónica detectadas me-
diante pruebas serológicas pueden o no presentar lesiones
macroscópicas. Si a estas aves se les envía al laboratorio
como portadores, es necesario hacer un cultivo detallado de
los órganos internos. La NPIP proporciona lineamientos
detallados para el examen de esasmuestras (7); a continua-
ción se resume brevemente el procedimiento.
Los órganos internos enfermos o macroscópicamente
normales se deben cultivar de manera directa en placas de
agar infusión de ternera (IT) y verde brillante (VB), e
incubarse durante 48 horas a 37 °C. Además, los órganos
internos se deben almacenar inmersos o mezclados en 10
veces su volumen en caldo de IT; se transfieren alícuotas de
10 mL de caldo de IT y caldo de tetrationato de VB (TVB),
e incubarse por 24 horas a 37 °C. Los caldos se siembran en
agar de IT y de VB, e incubarse y examinarse a las 24 horas
y luego a las 48 horas. Si hay problemas de contaminación
con proteus o seudomonas, las siembras se hacen en agar
sulfapiridina de VB (SVB).
El aparato digestivo se debe cultivar utilizando coto-
netes de algodón individuales para las partes superior, media
e inferior del intestino, incluyendo los ciegos y el área del
resto y la cloaca. Los cotonetes se deben depositar en 10 mL
de caldo TVB, incubarse y procesarse como se describió
para los órganos internos. Además, se deben almacenar
porciones del intestino inmersas o mezcladas en 10 veces
su volumen de caldo de TVB; se transfieren 10 mL de la
suspensión del aparato digestivo a 100 mL del TVB e
incubarse a 42 o 37 °C por 24 horas. Las elevadas tempera-
turas de incubación reducen las poblaciones de contaminan-
tes competitivos comunes en el intestino.
Las colonias sospechosas se transfieren a agar triple
azúcar-hierro (TAH) y agar lisina-hierro (LH), e incubarse
a 37 °C durante 24 horas. Los cultivos revelan reacciones

típicas de salmonelas o arizonas en agares inclinados de
TAH o LH, que se deben identificar de manera apropiadacon
pruebas bioquímicas y otras. Todos los cultivos de Salmo-
nella se deben tipificar mediante pruebas de serología.
El uso de medios no selectivos requiere de técnicas
cuidadosamente asépticas, pero tienen la ventaja de obte-
ner aislamientos más seguros de S. pullorum y S. gallina-
rum. También, otras bacterias son capaces de producir
reacciones cruzadas con antígenos de pulorosis-tifoidea que
Dueden ser más demostrables de manera confiable.
Identificación de cultivos
Las colonias de S. pu//orum pueden observarse como pe-
queñas, lisas y tras lúcidas en medios nutritivos después de
24 horas de incubación. Con S. ga//inarum, las colonias son
lisas, azul grises, húmedas, circulares y enteras.Los cultivos
iniciales de tejidos en medios no selectivos proporcionan
por lo general cultivos puros; si no se protegen estos culti-
vos, o si se ha utilizado un medio enriquecido, con frecuen-
cia resulta ventajoso hacer la transferencia de colonias
individuales a cultivos inclinados de agar TAH para la
diferenciación preliminar. S. pu//orum y S. ga//inarum pro-
ducen cultivos inclinados rojo con un botón amarillo que
muestra un ennegrecimiento tardío por la producción de
H2S. Las reacciones listadas en el cuadro 3-1, que pueden
determinarse en 24 horas, proporcionan la identificación de
una cantidad de otros patógenos comunes y permite la
diferenciación entre los dos microorganismos.
Las pruebas adicionales de diferenciación descritas en
etiología pueden ser necesarias para identificar aquellos
aislamientos que producen reacciones atípicas (principal-
mente fermentación de mal tosa o sin producción de gas). La
descarboxilación de la ornitina por S. pu//orum es la única
prueba confiable para la diferenciación de las cepas fermen-
tadoras de maltosa de S. pu//orum y S. ga//inarum.
Serología
Las pruebasserológicasparadetectarpulorosisy TA inclu-
Aglutinación Positiva para el grupo D
Infeccionespor salmonella . 89
yen la prueba macroscópica de aglutinación en tubo (AT)
prueba rápida en suero (RS), prueba de antígeno teñido en
sangre completa (SC), y prueba de microaglutinación (MA)
con antígenos teñidos con tetrazolio (véanse 76, 97). En
EVA, los procedimientos estándar para la detección en par-
vadas reproductoras infectadas crónicamente con S. pullo-
rum y S. gallinarum, utilizan cepas estándar de S. pullorum
(1,9, 123) en antígenos de placa séricos y en tubo, y tanto
cepas estándar (1, 9, 123) como variantes (1, 9, 122) de
S. pullorum para los antígenos polivalentes en sangre com-
pleta en placa. Estos antígenos detectan parvadas infectadas
con S. pullorum o S. gallinarum.
Las técnicas y procedimientos para pruebas oficiales en
parvadasreproductorasde pollos y pavos,y la interpretaciónde
las pruebas se describen en detalle en la última versión del
NPIP (7). (Véase también Prevención y control, Pruebas
serológicas.)
Se han desarrollado análisis de inmunoabsorbencia
ligada a enzimas (ELlSA) para detectar anticuerpos de
S. pullorum y S. gallinarum utilizando los polisacári-
dos de estas salmonelas como antígenos (14,69,70); esta
técnica puede utilizarse para analizar grandes cantidades de
muestras sanguíneas.Como con otras técnicas; la de ELlSA
también puede mostrar reacciones a otras salmonelas, en
especial aquellas que pertenecen al grupo D (14,69,70).
Diagnóstico diferencial
Los signos clínicos y las lesiones producidas por pulorosis
o TA no son patognomónicos. Otras infecciones por Salmo-
nella pueden producir lesiones similares en hígado, bazo e
intestino, las cuales no se pueden distinguir de manera
macroscópica o microscópica de aquéllas originadas por
pulorosis o TA. En pulmones, Aspergillus u otros hongos
pueden producir lesiones similares. S. pullorum y S. galli-
narum pueden localizarse en las principales articulaciones
y vainas tendinosas en los pollos; los signos y lesiones de
estas bacterias también pueden semejarse a las producidas
por microorganismos como Mycoplasma synoviae, Staphy-
lococcus aureus, Pasteurella multocida, o Erysipelothrix
Fermentada sin gas.. !
Fermentada sin gas
No fermentada
Positiva para el rupo D
90 . Enfermedades de las aves
rhusiopathiae. A veces, los nódulos blancos en el corazón
de pollos jóvenes pueden ser semejantes a los tumores de la
enfermedad de Marek. Las infecciones locales con S.pullo-
rum y S. gallinarum en portadores adultos, en particular de
los ovarios, tal vez sean idénticas a las ocasionadaspor otras
infecciones bacterianas como coliformes, estafilococos,
P. multocida, estreptococos, y otras salmonelas. Las aves de
cualquier edad pueden ser infectadas con S. pullorum y
S. gallinarum, pero no muestran lesiones definidas. Sólo se
puede hacer un diagnóstico definitivo de pulorosis y TA
después del aislamiento e identificación de S. pullorum y
S. gallinarum, respectivamente.
TRATAMIENTO
Se han desarrollado fármacos terapéuticos y profilácticos
razonablemente eficaces contra pulorosis y TA, ya que en
Canadá y EUA se ha hecho todo esfuerzo por erradicar a
dichas enfermedades. Se ha descubierto que varias sulfona-
midas seguidas de nitrofuranos y aIglmos otros antibióticos
resultan eficaces para reducir la mortalidad por pulorosis y
TA; sin embargo, no se ha encontrado algún fármaco o
combinación de ellos para eliminar la infección de una
parvada tratada. Las sulfonamidas, en particular, con fre-
cuencia detienen el crecimiento y pueden interferir con la
ingestión de agua y alimento, y la producción de huevo.
Las sulfonamidas que sehan utilizado en el tratamiento
de la pulorosis y la TA incluyen sulfadiacina, sulfameracina,
sulfatiazol, sulfametacina, y sulfaquinoxalina (2). La sulfa-
diacina, sulfametacina y sulfameracina utilizadas a una
concentración máxima de 0.75% en el alimento iniciador,
durante 5 o 10 días, empezando desde el primer día de edad,
resultaron eficaces para prevenir la mortalidad en los po-
llitos; sin embargo, después de retirar el fármaco hubo
mortalidad en todos los grupos al quinto día (22). La sulfa-
meracina a 0.5% en el alimento, por los primeros cinco
días, redujo la mortalidad en pavipollos de reproductores
(72). Puede utilizarse la sulfaquinoxalina a 0.1% en el
alimento, por 2 a 3 días y 0.05% por dos días adicionales,
si es necesario, para tratar la TA; se puede recurrir a la forma
hidrosoluble a una concentración de 0.04% por 2 a 3 días y
repetirla si es necesario. El periodo de descanso es de
10 días mínimo, antes del sacrificio para productos alimen-
ticios (75). No obstante, casi todos los estudios indican que
entre los sobrevivientes medicados permanece una cantidad
apreciable de aves infectadas (22, 27).
Numerosos informes indican la efectividad de los ni-
trofuranos en el tratamiento de la pulorosis y la TA. La
furazolidona a una concentración de 0.04% en el alimento
durante 10 a 14 días resultó muy eficaz en prevenir la
mortalidad en portadores entre los pollos (45, 92, 119, 120).
También se ha sugerido que la furazolidona puede interferir
con la producción de anticuerpos y que está contraindicada
por lo menos seis semanas antes de las pruebas para pulo-
rosis (53). Otros informes indicaron que el empleo de fura-
zolidona, ya sea a 0.011% o 0.066% en el alimento, puede
reducir la mortalidad por pulorosis, pero que algunas aves
permanecen infectadas (39, 82). Para la tifoidea aviar se
(Capítulo 3)
sugiere utilizar furazolidona a 0.0 11% en el alimento duran-
te dos semanas, después de usar una concentración de
0.0055% de manera continua, hasta que la parvada salga al
mercado (75). El periodo de descanso mínimo es de cinco
días antes del sacrificio. La medicación en el agua también
ha demostrado ser eficaz para disminuir la mortalidad de
pollitos infectados con S. pullorum (20). En EVA, des-
de 1993, la FDA retiró la licencia de la furazolidona para el
tratamiento de varias enfermedades en la industria avícola.
Varios antibióticos, como el cloramfenicol a 0.5% en
el alimento por 10 días, la clortetraciclinaa200 mg/kg en el
alimento y el aminoglicósido apramicina para un trata-
miento de cinco días, ya sea en 150 o 225 mgiL en el agua
de bebida, fueron eficaces en reducir la morbilidad y la
mortalidad (46, 92, 105). Sin embargo, ninguno de estos
antibióticos resultó totalmente eficaz para eliminar a
S.pullorum. La aspersión de huevos con sulfato de neomi-
cina antes de la incubación ha sido útil en el control de la
pulorosis en pollitos (101).
Además de la clortetraciclina, se han probado para la
TA otros antibióticos como la estreptomicina y la cloromi-
cetina; sin embargo, ninguno ha sido aprobado en EVA para
utilizarse en aves (75).
Se ha informado de resistencia variable a la clortetra-
ciclina y la nitrofurazona entre los aislamientos de S. pu//o-
rum (61, 85); también se ha mencionado resistencia similar
a la furazolidona por parte de ciertas cepas de S. gallinarum
(51,94, 102, 103).
PREVENCiÓN Y CONTROL
Se ha establecido que pueden desarrollarse parvadas de
pollos y pavos y mantenerse libres de pulorosis y TA al
apegarsea procedimientos bien definidos. Tanto la puloro-
sis como la TA constituyen buenos ejemplos de las enfer-
medadesque por años han disminuido en incidencia, gracias
a la aplicación de procedimientos básicos de manejo. En el
sentido más sencillo, se puede decir que es necesario
establecer parvadas reproductoras libres de S. pullorum y
S. gallinarum, e incubar o criar a su progenie en circunstan-
cias que eviten el contacto directo e indirecto con aquellos
pollos o pavipollos infectados.
Procedimientos de manejo
Los métodos de manejo diseñadospara prevenir la introduc-
ción de agentes infecciosos, por lo general también son
aplicables de manera específica para prevenir la introduc-
ción de S. pu//orum y S. ga//inarum. El hecho de que la
transmisión de huevo tenga una participación importante en
la diseminación de estas dos enfermedades, hace que sólo
se utilicen en las incubadoras aquellos huevos que proven-
gan de parvadas libres de pulorosis y TA. De acuerdo con
el NPIP, las parvadas reproductoras de pollos y pavos y su
progenie se pueden reconocer como libres de pulorosis y TA.
Los pollos y los pavos son los huéspedes primarios de
S. pu//orum y S. ga//inarum; las aves salvajes y otras son los
principales reservorios de la infección, por lo que erradicar

estasenfennedadesde las parvadasreproductorasde pollos
y pavostomarámuchotiempo parasu total eliminación.
Con el fin de prevenir la introducciónde pulorosiso
TA sedebenaplicar ampliamentelas prácticasde manejoy
llevarsea cabola eliminaciónregularde los portadores.
1. Los pollitos y los pavipollos deben provenir de progeni-
tores libres de pulorosis y TA
2. No mezclar parvadas libres de pulorosis y de tifoidea con
otras aves o aves confinadas de las cuales se desconoce
si están libres de dichas enfermedades.
3. Los pollos y pavipollos se deben tener en ambientes que
puedan ser limpiados y sanitizados para eliminar cual-
quier salmonela residual de parvadas previas (véase
Resistencia a agentes químicos y flsicos).
4. Los pollitos y pavipollos deben recibir alimento granu-
lado y desmoronado para minimizar la introducción de
S. pullorum, S. gallinarum y otras salmonelas a través
de ingredientes contaminados en el alimento. Es muy de-
seable utilizar ingredientes libres de salmonela.
5. La introducción de las salmonelas provenientes del ex-
terior debe minimizarse por medio del uso de un sólido
programa de bioseguridad.
8. Las aves de vuelo libre con frecuencia son portadores
de saImonelas,aunquese encuentrancon poca frecuen-
cia S.pullorum o S gallinarum. Las casetasdebenser a
prueba de aves.
b. Las ratas, ratones, conejos, gatos, perros y plagas
pueden ser portadores de salmonelas, pero se en-
cuentran pocas veces infectados con S. pullorum y
S. gallinarum. No obstante, las casetas de las aves
deben ser a prueba de roedores.
c. El control de insectos es importante, en particular
contra moscas, ácaros de aves, y el gusano menor de
la harina, ya que estasplagas pueden proporcionar un
medio de sobrevivencia para las salmonelas y otros
patógenos aviares en el ambiente.
d. Se debe utilizar agua potable para beber o proporcio-
nar agua clorinada. En algunas zonas, es peligroso
reunir agua en recipientes abiertos para el agua de
bebida del ganado y las aves.
e. Los portadores mecánicos del microorganismo inclu-
yen zapatos y ropa de humanos, así como el equipo
de la granja, carros procesadores, y recipientes
avícolas. Se deben tomar todas las precauciones con
el propósito de prevenir la introducción de S. pullo-
rum y S. gallinarum por medio de fomites.
f. Es esencial el deshechoadecuadode las avesmuertas.
Eliminación de portadores
En 1913 se fundó el programa de control de pulorosis
utilizando AT para detectar a los pollos infectados (60). La
prueba se aplicó con rapidez en programas estatales con el
propósito de eliminar la enfermedad de las parvadas por
medio de la detección y la eliminación de reactores.
Los resultados tempranos de pruebas de campo indica-
ron que por lo general la eliminación de los reactores luego
de una sola prueba no es suficiente para la eliminación
completa de las aves infectadas en una parvada. Pueden
esperarsetales resultados debido a tres características inte-
Infecciones por salmonella 91
rrecurrentes probables: 1) títulos de aglutinina séricade aves
infectadas que tienden a fluctuar, y que pueden por bre-
ves periodos no producir aglutinación significativa en la
dilución usual de 1:25 o 1:50; 2) hay un retraso de por lo
menos varios días entre la infección y el desarrollo de las
aglutininas; y 3) despuésde la eliminación de los reactores,
la contaminación ambiental puede servir en fechas posterio-
res como fuente de la infección para otras aves.
Pruebas serológicas
Como ya se mencionó, se desarrollaron, además de la prue-
ba de AT, otrascomo RS, SC y MA (83,86, 116),que son
efectivas para detectar portadores. La prueba MA es tan
segura como la prueba AT y ofrece una importante ventaja
en lo económico. La NPIP (7), que detalla los métodos de
prueba, acepta cuatro pruebas para examinar a las aves:
la prueba AT estándar, la prueba de SC, la RS, y la prueba
MA. De las cuatro, sólo la prueba de SC no se acepta para
pavos, ya que no se encontró satisfactoria. Las pruebas
para acreditación están permitidas despuésde que los pollos
y pavipollos alcanzan su madurez inmunológica a las 16
semanasde edad.
En contraste con los requerimientos en EVA para
producir antígenos de las células que crecen en la superficie
de agares apropiados, en Japón se desarrolló una prueba de
antígeno de SC, donde se utiliza de manera oficial (106).
Este antígeno se preparó de cu)tivos que crecieron en un
sistema de cultivo en caldo de flujo continuo, en el cual es
necesario mezclar sublotes con el fin de asegurar la agluti-
nabilidad deseada. También se encuentra disponible una
prueba ELISA para detectar parvadas infectadas con pulo-
rosis o TA (14, 69, 70).
La evidencia serológicade infección, se debe confir-
mar por examen bacterrológico de uno o mils reactores. Si
sólo se observan reacciones sospechosasen una parvada, se
deben enviar al laboratorio aquellas aves con reacciones
más intensas para repetir las pruebas y hacer un cuidadoso
examen bacteriológico. En las pruebas de rutina, no se
deben considerar como infectadas a las parvadas, sólo
con base a reacciones dudosas o atípicas, debido a que
tales reacciones pueden ser resultado de otras infecciones
que no son provocadas por S. pullorum oS. gallinarum (42,
89,111).
Reactores no pulorosis-no gallinarum
Aquellos reactores no pulorosis y tal vez los no gallinarum
causan problemas de interpretación en ocasiones (40, 111).
Existe una variedad de bacterias que procesan antígenos en
común, o muy relacionadas, con las producidas por S. pu-
llorum, que pueden infectar a las aves y producir respuesta
de aglutinina. Se ha comunicado que las reacciones no
pulorosis se presentan con mayor frecuencia con antígenos
variantes que con aquellos estándar. Las infecciones con
coliformes, micrococos y estreptococos, en particular los
que pertenecen al grupo D Lancefield, se encontraron como
causantes en pollos, de un gran porcefltaje de reacciones
no pulorosis. Las infecciones con otras bacterias tales como
Staphylococcus epidermidis, especies de Micrococcus, Ae-
robacter aerogenus, especiesde Proteus, El'cherichia coli, y
especiesarizonae,providentiay citrobacter originaron muchas
reaccionesno pulorosis.Otrassalmonelas,en particularlas
92 . Enfermedades de las aves
del grupo D, como S. enteritidis, también pueden ocasionar
reacciones cruzadas. Los reactores no pulorosis varian des-
de pocas aves en una parvada hasta 30 a 40%; el carácter de
la aglutinación puede ser variable. El examen bacteriológico
detallado de los reactores representativos, con frecuencia es
el único método seguro de determinar el estado de infección
de una parvada, y por lo general, es el único medio de
distinguir entre infecciones por S.pullorum y S. gallinarum.
Programa nacional de control en EVA
La NPIP (7) detalla los criterios específicos para establecer
y mantener a las parvadas e incubadoras libres de tifoidea y
pulorosis. Estos criterios se basan en el manejo de las
granjas y las incubadoras con el fin de prevenir el contacto
directo e indirecto con parvadas infectadas y las pruebas
anuales de todas, o de una parte representativa, de las aves.
Si se intenta eliminar la infección de una parvada, se
repiten las pruebas de la parvada infectada a intervalos de
2 a 4 semanas hasta obtener dos pruebas negativas conse-
cutivas de la parvada enteraen un intervalo no menor a2! días.
En casi todos los casos, se puede eliminar la infección de la
parvadaen un periodo breve mediantepruebasde corto interva-
lo. Con ftecuencia son suficientes 2 o 3 periodos de pruebas
para detectar a todas las aves infectadas; sin embargo, en
ocasiones,la infección continúa diseminándoseen la parvada
y la enfermedad no puede eliminarse por pruebas repetidas.
Zona de erradicación
Los puntos esenciales de un programa de erradicación para
una zona son los siguientes:
1. La pulorosis y la tifoidea aviar deben ser enfermedades
comunicable de manera obligatoria.
2. Los brotes deben mantenerse en cuarentena, y deben
venderse bajo supervisión las parvadas infectadas.
3. Todos los informes acerca de pulorosis y tifoidea aviar se
deben investigar por un oficial estatalo federal autorizado.
4. Se deben requerir regulaciones de importación para la
transportación de aves y huevos incubados considerados
como libres de pulorosis y tifoidea aviar.
5. Las regulaciones deben requerir que las aves se presen-
ten en exhibición pública para ser consideradas libres de
pulorosis y tifoidea aviar.
6. Debe requerirse la participación total de las parvadas
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(Capítulo3)
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control de pulorosis y tifoidea aviar, tales como los
programasNPIP o el equivalente.
En EVA, 42 estadoshan calificado bajo el programa, como
estados libres de pulorosis y tifoidea aviar en 1995; sin
embargo, todavía existe un reservorio de pulorosis en par-
vadas pequeñas; este reservorio de infección puede ser más
grande de lo que se informa, ya que no todos los esta-
dos tienen un programa para probar aves no comerciales y
de exhibición. La experiencia indica que la separación usual
entre estaspoblaciones de aves comerciales y no comerciales
es muy eficaz en la prevención de la transmisión de S. pu-
//orum y S. ga//inarum. No obstante, las parvadas de tras-
patio infectadas representan cierto riesgo para aquéllas
comerciales. Es necesario continuar las pruebas enparvadas
reproductoras comerciales para la identificación temprana
de las infecciones accidentales de aves no comerciales.
Inmunización
Debido a que casi se ha erradicado a la pulorosis de las
parvadas comerciales por ai'los y el programa de erradica-
ción se encuentra vigente, existen muy pocos incentivos
para la producción de vacunas con el fin de controlar la
pulorosis; no obstante, TA continúa siendo un problema en
ciertas partes del mundo. En EVA existe licencia federal
para producir una bacterina muerta de S. ga//inarum, y en
otros países se utilizan vacunas vivas modificadas que no
están permitidas en EVA. Varios investigadores han evalua-
do las vacunas vivas modificadas y muertas. Con el surgi-
miento de TA en muchos países,se ha informado de estudios
respecto al uso de la cepa 9R como vacuna viva oral o
inyectable, con o sin adyuvante oleoso, con resultados
variables (48,49,50,91,74). De manera similar, se comu-
nica que las proteínas de membrana externa de S. ga//ina-
rum, ofrecen mejor protección que la vacuna viva 9R en
términos de eliminación de órganos internos de la cepa
patógena (23, 25). De manera más reciente, parece que la
inmunización contra la TA mediante el uso de cepas mutan-
tes de S. ga//inarum y un plásmido-virulento derivado pre-
servado de S. ga//inarum promete proteger a las aves
expuestas aS. ga//inarum (10, 11,47).
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Richard K. Gas!

INTRODUCCiÓN suplementos de alimento para humanos. La carne de ave y

A los serotipos móviles de Sa/mone//a, diferentes a los del
subgénero S. arizonae, a menudo se les refiere como salmo-
nelas paratifoideas (PT). Estos microorganismos pueden
infectar a una gran variedad de huéspedes (incluso huma-
nos); en algunos casos originan alteraciones intestinales
relativamente asintomáticas, y en otros casos producen en-
fermedad clínica. Hace un siglo, se informó de las primeras
especies aviares provenientes de un brote de enteritis infec-
ciosa en pichones (221); las infecciones PT continúan oca-
sionando pérdidas por enfermedades significativas en aves
jóvenes. En fechas recientes, las salmonelas PT han sido
objeto .de interés como agentes de enfermedades alimenta-
rias que se transmiten a los humanos, ya que las aves
comerciales constituyen uno de los más grandes e importan-
tes reservorios de salmonelas que pueden introducirse en los
los huevos contaminados están implicados constantemente
como el origen de brotes de salmonelosis en humanos, por
consiguiente,el control de las infecciones PT se ha convertido
en un objetivo importante para la industria avícola conside-
rando las perspectivas de salud pública y económicas.
Importancia en salud pública
Aunque en la actualidad muchos otros patógenos han reci-
bido considerable atención, las salmonelas permanecen en-
tre las principales causas de enfermedad por alimentos
contaminados en todo el mundo; por ejemplo, en Escocia se
estableció que casi 84% de las enfermédades por alimentos
contaminados en humanos entre 1980 y 1989 se debieron a
salmonelas (239), y en EVA, entre 1973 y 1987,51% de
los casos de enfermedad en humanos por contaminación
bacteriana de alimentos pertenecieron a salmonelas (23). De
96 . Enfermedadesde las aves
acuerdo cón los Centersfor Disease Control and Prevention
la salmonelosis puede afectar cada año hasta 1 a 5 millones
de personas en EVA; cada año se informa de casi 20 000
hospitalizaciones y 500 muertes relacionadas con Salmone-
l/a (255). Los brotes de salmonelosis pueden tener conse-
cuencias en extremo graves en aquellas poblaciones muy
vulnerables. En EVA, entre 1975, 1987, de 52 brotes de la
enfermedad por contaminación del alimento de causa cono-
cida en guarderías, 52% de los brotes y 81% de las muertes
se relacionaron con Salmonel/a (195).
De manera consistente se identificó a los productos
avícolas como origen importante de salmonelas que origi-
nan enfermedad en humanos; entre 1983 y 1987 en EVA,
más de un tercio de los brotes de salmonelosis por contami-
nación del alimento en humanos se relacionó con la carne o
huevos de aves (297). El porcentaje de brotes por Salmone-
l/a en Inglaterra y Gales que tuvieron que ver con carne de
aves fue menos de 13% en 1959 a 1962, hastamás de 32% en
1984 a 1985 (158). Entre 1985 y 1991,82% de los brotes por
S. enteritidis en EVA que se pudieron atribuir a un vehículo
alimenticio específico se vincularon con los huevos (218).
Importancia económica
Las infecciones de aves domésticas con salmonelas resultan
costosas,tanto para la industria avícola como para la socie-
dad como un complejo. Los costos relacionados con infec-
ciones PT en las aves entran en ambas categorías. Los
primeros conciernen a los gastos que tienen que ver con
aquellas enfermedadesen humanos ocasionadaspor el consu-
mo de productosavícolascontaminados.Para1993,seestimaque
los costos totales combinados en cuanto a cuidados médicos
y pérdidas en la productividad, que resultan de infecciones
de Salmonella en productos alimenticios para humanos en
EVA, rebasarán los 3.5 mil millones de VSD (318).
La segunda categoría de costos vinculados con las
salmonelosis en las aves, incluye varios gastos directos de
los productores que enfrentan en sus parvadas las conse-
cuencias de las infecciones por Salmonella. Durante los
primeros días después de la incubación, las infecciones por
salmonelosis adquiridas de manera vertical de los padres, o
de manera horízontal en la incubadora, pueden disminuir el
crecimiento o incluso aumentar la mortalidad de los pollitos
o pavipollos. Aunque las aves se vuelven menos suscepti-
bles a las salmonelasdurante la primera semanade vida, otras
enfermedades o condiciones de estrés pueden predisponer
a los animales hacia infecciones graves por salmonelas;
asimismo, la infección por Salmonella puede incrementar
la susceptibilidad de las aves a otros patógenos. Las salmo-
nelosis en aves adultas originan costos a los productores,
debido a los esfuerzos necesarios para prevenir la transmi-
sión de la infección hacia la progenie o los humanos. Las
medidas de control tales como prácticas de bioseguridad,
limpieza, y desinfección de instalaciones, programas de
control de roedores, vacunaciones, y pruebas, aumentan
los costos de producción. Incluso, la publicidad negativa
generada por los medios de información acerca de la con-
taminación por Salmonella en ciertos alimentos particu-
lares, puede afectar la demanda del consumidor por estos
productos y, por tanto, afectar por último la rentabilidad
para los productores.
(Capítulo3)
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Estas bacterias se encuentran prácticamente en todo el mun-
do; las salmonelas infectan o son transportadas en una muy
amplia variedad de huéspedes, incluso animales silvestres,
domésticosy humanos.La información respectoa la incidencia
y la distribución de serotipos de salmonelas en poblaciones
de animales domésticos es esencial para comprender las
relaciones dentro y entre los reservorios de esta bacteria en
animales y humanos que son los causantes finales de la
transmisión de enfermedades zoonóticas.
Incidencia de Salmonellae en la avicultura y
los productos avícolas
Se han combinado los avances en las prácticas de produc-
ción en la avicultura, los cambios en los estilos de vida y las
preferencias del consumidor, y el aporte nutricional para
lograr que los productos avícolas sean una buena fuente de
proteínas para todo el mundo. .La incidencia de infeccio-
nes por Salmonella en las parvadas de la industria y la
incidencia vinculada con la contaminación por la misma
bacteria en los productos avícolas son, por tanto, de consi-
derable importancia para la salud pública. Aunque se han
encontrado salmonelas en las parvadas de varias especies,
incluso razasproductoras de carne y de huevo, se estima que
la incidencia de la salmonelosis en las aves o sus ambientes
ha variado de manera considerable.
En Holanda, los estudios en heces de aves para carne
señalan el aislamiento de 94% de salmonelas en estas par-
vadas (319) y de 87% los ambientes de parvadas de pavos
muestreadosen Canadá (167); sin embargo, seha observado
que la prevalencia real de infección dentro de las parvadas
positivas a Salmonella, es relativamente baja (171,286).
Los estudios en aves productoras de huevo informan una
recuperación de 97% de salmonelas a partir de las heces
de parvadasmuestreadasen Holanda (319) y de las heceso de
muestras de las bandasde huevo de casi 53% de las parvadas
muestreadasen Canadá (251). En EUA, las investigaciones
acerca de muestras cecales almacenadas de parvadas pone-
doras, indican salmonelas en 81 parvadas de nueve estados
sureños(327), y en 86% de 406 casetasde varias regiones(88).
En investigaciones de productos avícolas, se han ais-
lado salmonelas de 57% de cadáveres de pollo en Portugal
(201), 43% de cadáveres de pollo listos para cocinar obte-
nidos de tiendas de menudeo en Ohio (33), y 29% de
cadáveres de pollos para carne congelados obtenidos
de tiendas de menudeo en Arkansas (169). En años recien-
tes, la contaminación de los huevos con salmonelas, también
ha llegado a ser un tema importante, por ejemplo, en un
estudio de más de 1000 muestras de huevo líquido sin
pasteurizar, reunidas en 20 plantas procesadoras de huevo
en todo Estados Unidos, Ebel y colaboradores (89), encon-
traron salmonelas en 52% de las muestras.
Distribución de serotipos de Salmone/la
Aunque se han identificado más de 2300 serotipos de Sa/-
mane/la, sólo 10% de ellos se han aislado en aves de la
industria. De hecho, un grupo aún más pequeño de serotipos

explica la mayor parte de los aislamientos de Salmonella en
aves. La distribución de los serotipos de Salmonella de aves
varía de manera geográfica y cambia con el tiempo. El grado
de relación entre los reservorios de salmonelas avícolas y
los humanos se ilustra de manera parcial por las similitudes
en la distribución de los serotipos.
Aunque cambia de un año a otro la frecuencia de
aislamiento de varios serotipos de Salmonella en las aves,
se encuentran varios tipos de manera consistente en una alta
incidencia. Basados en los datos de los aislamientos clínicos
y ambientales enviados al U.S. Department of Agriculture
(USDA) National Veterinary Service Laboratory entre julio
de 1990 y junio de 1993, los serotipos identificados con
más frecuencia en pollos en EUA fueron (en orden descen-
dente de incidencia): S.heidelberg, S. enteritidis, S. hadar,
S. montevideo, S. kentucky y S. typhimurium (97, 98, 99).
Estos informes también indicaron que las salmonelas
PT aisladas con mayor frecuencia en pavos en EUA durante
el mismo periodo fueron S. reading, S. heidelberg, S. hadar,
S. agona, S. senftenberg, y S. saintpaul. La importancia
de las aves como reservorio de Salmonella para la salud
pública, se puede ilustrar por la consideración de que
estos serotipos se aíslan comúnmente en humanos. En
1991, los serotipos comunicados con más frecuencia a los
Centers for Disease Control and Prevention provenien-
tes de humanos en EUA fueron S. typhimurium, S. ente-
ritidis,S. heidelberg,S. hadar, S. newport, y S. agona (24).
Debido a la única relación epidemiológica de S. ente-
ritidis con la transmisión de la enfermedad por huevos
contaminados, la prevalencia específica de este serotipo ha
sido un tema de considerable interés en los últimos años. Un
informe canadiense indicó que las muestras ambientales de
2.7% de 295 parvadas de ponedores y 3% de 294 parvadas
para carne resultaron positivas para S. enteritidis (250). En
dos investigaciones en EUA, se encontró S. enteritidis
en muestras cecales de 27% de 406 casetas de postura
probadas (88) y de 13% de 1002 muestras almacenadas de
huevo líquido sin pasteurizar (89). El creciente interés por
la importancia de S. enteritidis en salud pública, se demostró
en una investigación respecto a la frecuencia de los infor-
mes de infecciones en humanos con varios serotipos de
Salmonella en 21 naciones (261), sólo 10% de estos países
informó de S. enteritidis como el serotipo más frecuente
en 1979, pero para 1987 esta bacteria aumentó a 43%.
. ETIOLOGíA
Clasificación y nomenclatura
El género Salmonella es un miembro de la familia bacteriana
Enterobacteriaceae, y se divide en cinco subgéneros distin-
tos por sus diferentes características bioquímicas (184).
A los variados serotipos móviles y no adaptados a cierto
huésped del subgénero 1, se le refiere con frecuencia como
salmonelas PT. El grado de relación genética entre las sal-
monelas es tan grande, que algunos investigadores han
sugerído que el género consiste en realidad de sólo una
especie (93), pero permanecen en uso común los nombres
de los serotipos individuales para facilitar la clasificación
diagnóstica y el análisis epidemiológico.
Infeccionespor salmonella . 97
Morfología y tincíón
Las salmonelas son bacterias en forma de bastón recto,
que no esporulan, y que miden 0.7 a 1.5 x 2.0 a 5.0 ~m;
son gramnegativas, pero las células se tiñen con tinciones
comunes como el azul de metileno o carbofuchina. Las
salmonelas por lo general son peritricosos tlagelados y
móviles, aunqueen ocasionesse presentande manera natural
como mutantes no móviles. Las colonias típicas de Salmo-
nella en medios de agar son de 2 a 4 mm de diámetro, de borde
redondeadosy lisos, ligeramente levantadosy brillantes.
Requerimientosde crecimiento
Las salmonelas son facultativamente anaeróbicas y pueden
crecer bien en condiciones tanto aerobias como anaerobias.
La temperatura óptima para apoyar el crecimiento de las
salmonelas es de 37 °C, pero se observa cierto crecimiento
en temperaturas de 5 a 450 °C, y el pH en el que pueden
crecer estasbacteriases de 4.0 a 9.0, con un pH óptimo de 7.0.
Los requerimientos nutricionales de las salmonelas son
relativamente simples, y casi todos los medios de cultivo
proporcionan las fuentes necesariasde carbono y nitrógeno
para su crecimiento. La viabilidad de los cultivos de Salmo-
nella puede mantenersepor muchos años en medios simples,
tales como agarpeptona(184) o agar nutritivo, que se inoculan
por pinchazo, se sellan y conservan a temperatura ambiente.
Propiedades bioquimicas
Las propiedades bioquímicas características de casi todas
las cepasPT (subgénero 1) de Salmonella están descritas por
Kriegy Holt(184) y Ewing (93). Las salmonelas PTtípicas
fermentan glucosa (para producir tanto ácido como gas),
dulcitol, manitol, maltosa y mucato, pero no fermentan lacto-
Sa,sacarosa, melonato o salicina. En muchos tipos de me-
dios, pueden producir sulfito de hidrógeno, ornitina y lisina
descarboxiladas,utilizan citrato como única fuente de carbono,
y reducen nitratos en nitritos. Las salmonelas paratifoideas
no hidrolizan urea o gelatina y no producen indol.
Las salmonelas paratitoidea pueden distinguirse de
S. arizonae (Salmonella subgénero 111),S.pullorum y S. ga-
llinarum con base en varias diferencias bioquímicas, por
ejemplo, las cepasS. arizonae no pueden fermentar dulcitol,
pero por lo general fermentan malonato; S. pullorum no
puede fermentar mucato o dulcitol, y S. gallinarum
no puede descarboxilar ornitina o producir gas a partir de
la fermentación de glucosa. Además, las salmonelas PT
por lo general son móviles, pero no así S. pullorum y
S. gallinarum.
Estructura antigénica
El esquema tradicional Kauffmann- White para la clasifica-
ción antigénica de las salmonelas se basa en antígenos
somáticos y flagelares (93). Los antígooos "O" se determi-
naron mediante polisacáridos relacionados con el cuerpo
de las células y se identificaron con números arábigos.
Los serogrupos de salmonelas (designados con letras
mayúsculas), se definen por antígenos somáticos particula-
res que son únicos para los miembros del grupo. Casi todos
98 . Enfermedades de las aves
los aislamientos de Salmonella encontrados en las aves
pertenecen a los serogrupos B, C o D. Los antígenos "H"
se determinaron utilizando proteínas flagelares y se identi-
ficaron por lo general por letras minúsculas. Algunas veces
los antígenos flagelares se presentanen dos fases diferentes.
El serotipo de un aislamiento de Salmonella particular se
determina por la combinación de los antigenos O y H que
éste exprese. La serotipificación de los aislamientos se hace
por medio de pruebas de aglutinación con baterías de anti-
sueros específicos. Las pruebas de aglutinación en portaob-
jetos se establecieron primero para establecer el contenido
de antigenos somáticos y el contenido de antigenos flagela-
res se determina utilizando pruebas de aglutinación en tubo.
Resistencia a agentes físicos y químicos
Calor, irradiación y otros agentes físicos
Con la excepción de algunas cuantas cepas teTnlorresisten-
tes (tales como S. senfienberg 775W), las salmonelas por lo
general son muy susceptibles a la destrucción por calor, por
ejemplo, la cocción a una temperatura interna de 79 °C en
hornos convencionales o de convección, siempre elimina-
ron S. typhimurium inoculados de pollos asados (269); la
exposición de la came de pollo a una temperatura de 60 °C
eliminó la contaminación con S. typhimurium (a una con-
centración de 108células/g) en cinco minutos (22); la resis-
tencia al calor de S. enteritidis se puede aumentar por
exposición previa a condiciones alcalinas (163), y disminu-
yó con refrigeración previa (156, 263). No obstante, las
cepas Salmonellae de varios serotipos son capaces de so-
brevivir a los métodos de cocción para huevo que peTnliten
que la yema quede líquida (12, 161). En EUA, se pasteuri-
zan los huevos enteros líquidos de acuerdo con las especi-
ficaciones de la USDA que requieren un tratamiento
mínimo de 3.5 minutos a 60 °C (11). Se ha infoTnlado
del tratamiento de vaporización del granulado de alimento
avícola para eliminar tanto las salmonelas inoculadas como
las de presentación natural (213, 270).
La irradiación ha recibido considerable atención como
un método potencial para eliminar a las salmonelas de los
alimentos y piensos, debido a que casi todas las cepas de
salmonelas parecen ser muy susceptibles a los efectos leta-
les de la irradiación (302). La radiación gamma ha tenido
éxito en reducir la contaminación con Salmonella en la carne
de aves(301,304), productos de huevo (211, 265) y alimen-
tos avícolas (193). Se ha demostrado que los tratamientos
de calor combinado con radiación son más eficaces en la
eliminación de las salmonelas, que un tratamiento único
(265, 303). También se infoTnla que otros agentes flsicos,
que incluyen estimulación eléctrica (196, 275), radiación
ultravioleta (325) y el tratamiento con ondas ultrasónicas
(346) son letales para las salmonelas.
Desinfectantes quimicos
Una gran variedad de desinfectantes quimicos se utilizan y
recomiendan para su eficacia contra las salmonelas. Se
comunica que la aplicación de peróxido de hidrógeno (226),
ácido acético (84), ácido láctico (168), sorbato de potasio
(223), cloro (223), o fosfato trisódico (175) reduce la in-
cidencia o cantidad de Sa/mone//a contaminante en cadáve-
res de animales de carne. La fumigación con formaldehido
(Capítulo3)
(335) o peróxido de hidrógeno (272), o la aspersión con
hidrocloruro de polihexametileno biguanida (73), ha de-
mostrado ser eficaz para el control de salmonelas en huevos
incubados. Se informa de manera similar, que la fumigación
con ozono y formaldehído son eficaces como desinfectantes
en las incubadoras (332).
Los estudios acerca de la eficacia de los tratamientos
químicos en los alimentos para aves con el fin de inhibir las
salmonelas han producido resultados variables. La inclu-
sión de una mezcla de ácidos orgánicos en el alimento, reduce
de manera significativa la concentración final de salmonelas
en el alimento contaminado con excretas de ratón que
contienen S. typhimurium (189). Sin embargo, Smyser y
Snoeyenbos(277), estudiaron 12 compuestos como antago-
nistas potenciales de salmonelas en el alimento para aves
(incluso los ácidos orgánicos) y encontraron que sólo resul-
tó eficaz la formalina.
La aplicación de desinfectantes químicos para las
casetas también es de efectividad dudosa. Los fenoles y
los compuestos cuatemarios de amonio se utilizan con fre-
cuencia para este propósito, pero la limpieza y la desin-
fección de las casetas contaminadas no siempre han
tenido éxito en la eliminación de las salmonelas (209,
282). Se ha encontrado que la fumigación con formalde-
hído es muy eficaz para este objetivo (337), pero consi-
deraciones de seguridad han limitado su disponibilidad
y utilización.
Factores ambientales
La persistencia ambiental de las salmonelas PT, es un factor
importante en la epidemiología de estos microorganismos
en las aves, por originar oportunidades para la transmisión
horizontal de la infección dentro y entre las parvadas.
Smyser y colaboradores (278), informaron del aislamiento
de S. heidelberg de cama contaminada después de siete
mesesde mantenimiento a temperatura ambiental. Williams
y Benson (338), observaron la sobrevivencia de S. typhimu-
rium durante 16 meses en el alimento y ] 8 meses en cama
almacenada a 25 °C. No se ha identificado la actividad del
agua, como un factor importante para permitir la persis-
tencia de las salmonelas en las casetas (242). Aunque a
veces pueden persistir las salmonelas por largos periodos en
la cama de las aves, también se ha considerado de manera
ocasional, que el uso de camas ejerce un efecto inhibitorio
en el crecimiento o sobrevivencia de Salmonella (3] 2).
Tumbull y Snoefenbos -(3 ]3), sugirieron que este efecto
podría resultar por un aumento de pH debido a la disolución
de amoniaco. Se ha observado que la sobrevivencia de las
salmonelas en los huevos, durante y después del lavado,
depende del pH, temperatura, la presencia de sólidos en el
agua de lavado de los huevos (]90) y en el índice de
enfriamiento después del lavado (42).
Patogenicidad
Toxinas
Se señalan tres categorías generales de toxinas que intervie-
nen en la patogenicidad de las salmonelas PT. La endotoxina
se relaciona con la porción de lípido A de los lipopolisacá-
ridos (LPS) de la pared celular de Salmonella; si se libera la
endotoxina en la corriente sanguíneade un animal infectado

cuando se lisan las células con bacterias, puede causar
fiebre; Tumbull y Snoeyenbos (314), encontraron que la
administración intravenosa de endotoxina de S. enteritidis
origina lesiones al higado y al bazo en pollos de dos se-
manas. El LPS también contribuye a la resistencia de la
pared celular bacteriana, para atacar y evitar la digestión
por fagocitos del huésped. Por otra parte, la pérdida de
capacidad para sintetizar LPS completo se ha relacionado
con una pérdida de virulencia para S. enteritidis en ratones
(45) Y una capacidad alterada de S. Iyphimurium para colo-
nizar los ciegos e invadir el bazo de los pollos de engorda
(74).
Se han identificado dos toxinas proteináceas en salmo-
nelas. La actividad de estasenterotoxinas por las salmonelas
induce una respuesta secretaria de las células epiteliales que
resulta en acumulación de líquido en la luz intestinal (183).
Se detectó una enterotoxina termolábil en 44% de 123 cepas
de S. typhimurium provenientes de animales (214); dicha
citotoxina termolábil origina daño estructural a las células
epiteliales intestinales, tal vez por inhibición de la síntesis
de proteínas (181).
Adherencia, invasividad,
v sobrevivencia intracelular
La adherencia de las salmonelas PT a las células epiteliales
intestinales, es el primer paso importante en la secuencia de
hechos que producen la enfermedad; esta capacidad para
adherirse se ha relacionado con las fimbrias tipo 1 (5, 198)
Y con una hemoglutinina resistente a la manosa (101).
Aunque la adherencia no requiere de manera evidente de
salmonelas metabólicamente activas, la subsecuente inva-
sión bacteriana de las células huéspedes requiere de la
síntesis de proteínas por las salmonelas vivas (186,200), Y
la virulencia de las salmonelas depende en gran parte del
grado inicial de invasividad a la mucosa (4). En el caso de
la invasión a las células intestinales, los supuestosmecanis-
mos por parte de Salmonella incluye las fimbrias tipo 1 (92)
y varias proteínas bacterianas inducidas por contacto con las
superficies celulares epiteliales (102).
La adherencia y la invasividad de las salmonelas pue-
den estar intluenciadas por las condiciones de crecimiento,
ya que las células de Salmonella en crecimiento logarítmico
resultan más invasivas en el tejido del cultivo que las células
en cualquier fase de crecimiento, y las salmonelas que cre-
cen en medios anaerobios han demostrado que son más
adherentes e invasivas que aquéllas desarrolladas en anae-
robiosis (92, 191). Las células de S. typhimurium que crecen
con rapidez, matan a los ratones en menos tiempo, después
de la inyección intravenosa, que las células en una fase
lenta de crecimiento (27).
También se ha encontrado que es necesaria para la
expresión completa de la patogenicidad la replicación de
las salmonelas dentro de las células huéspedes (194); se ha
observado que las cepas mutantes de S. typhimurium que no
fueron capaces de sobrevivir dentro de los macrófagos
huéspedes(100) o resistieron los efectos antimicrobianos de
los péptidos del huésped (127), presentan virulencia redu-
cida en los ratones. La producción de sideróforos quelantes
de hierro también puede contribuir a la sobrevivencia in
vivo de las salmonelas (349).
Infeccionespor salmonella . 99
Plásmidos
Los plásmidos son elementos extracromosómicos de DNA
que con frecuencia se relacionan con la patogenicidad de las
bacterias. Los plásmidos de pesos moleculares característi-
cos; específicos de serotipos, se han relacionado de manera
directa con la virulencia de cierta cantidad de salmonelas, y
se ha demostrado homología considerable entre los plásmi-
dos relacionados con la virulencia de diferentes serotipos
(36, 344, 345). En el caso de las cepas de S. typhimurium y
S. enteritidis "curadas" de sus plásmidos relacionados con
la virulencia, son mucho menos letales para los ratones (46,
49, 137,228). Los plásmidos que regulan la virulencia entre
aislamientos de S. typhimurium y S. enteritidis se han rela-
cionado de manera evidente con la invasión de ganglios
linfáticos mesentérícos, hígado, y el bazo en ratones (128,
293), crecimiento in vivo dentro de las células de ratones
infectadas (129, 154,260), la inmunosupresión (144), y la
resistencia sérica (292). Los análisis y la caracterización
del contenido de aquellos plásmidos de aislamientos de
S. enteritidis con diversos orígenes de aves, han probado ser
de valor significativo en el establecimiento de relaciones
epidemiológicas (85, 274).
Sin embargo, la patogenicidad de las salmonelas no
siempre requiere de la presencia de los plásmidos específi-
cos de serotipo; por ejemplo, algunascepasde S. typhimurium,
han demostrado que retienen su invasividad en ensayos de
cultivo celular (37, 153) y su letalidad en ratones infectados
(244), en ausencia de plásmidos relacionados con la viru-
lencia. Incluso, aunque se encuentre un plásmido específico
de especie esencial para la expresión completa de la viru-
lencia de S. enteritidis en ratones, la "curación" de este
plásmido no afecta la colonización e invasión de S. enteritidis
a los tejidos de pollos inoculados por vía oral (130).
Diferencias de patogenicidad entre cepas,
serotipos, y tipos de fagos
Es frecuente encontrar que las cepas de las salmonelas
paratifoideas difieren en su capacidad para causar enferme-
dad o muerte en avesjóvenes, ya que varios investigadores
(58, 138,276) han informado diferencias signific!\tivas en
la mortalidad entre grupos de pollos inoculados por vía oral
con aislamientos representativos de diversos serotipos de
Sa/mone//a. Sin embargo, la tremenda variación en la leta-
lidad para los pollos, también se ha observado dentro de los
mismos serotipos de Sa/mone//a, algunas veces incluso
entre cepasdel mismo tipo de fago (16,276). Las diferencias
de patogenicidad se han observado entre los distintos ti-
pos de fagos de S. enteritidis; el fago tipo 4 frecuentemente
se relaciona con cierto grado de elevada invasividad (13,
143) Y letalidad (13,114,253) para pollitos recién eclosio-
nadas. Sin embargo, también se han encontrado diferencias
en la virulencia dentro de tipos de fagos de S. enteritidis
(incluso el fago tipo 4) (112, 114,253). En la frecuencia del
depósito en ,el contenido de los huevos puestos por gallinas
infectadas de manera experimental, se ha informado de la
variación entre cepas de S. enteritidis sin importar los lími-
tes de los tipos de fagos (112, 273).
Las características bacterianas que originan las dife-
rencias en la patogenicidad observada entre las cepas de
Sa/mone//a, todavía no se entienden del todo. Nolan y
100 Enfermedades de las aves
colaboradores (237), compararon aislamientos de Salmone-
!la de serotipos idénticos de pollos sanos y enfermos, y
encontraron diferencias en la utilización de fuentes de car-
bono, hemaglutinación de eritrocitos sensibles a manosa, y
la invasividad en cultivos celulares. Sin embargo, Ba-
rrow y colaboradores (17), concluyeron que no eran esen-
ciales para la colonización intestinal los antigenos
flagelares y somátlcos, hemaglutininas sensibles a manosa,
y el plásmido específico de serotipo de S. typhimurium.
Petter (246), relacionó las propiedades de invasividad de las
variantes de S. enteritidis con las diferencias cuantitativas y
cualitativas.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Las salmonelas PT se pueden aislar de una gran variedad de
especies huéspedes, incluyendo al ser humano y otros ma-
míferos, además de aves, reptiles e insectos. Las muchas
interconexiones entre estos reservorios alteran con frecuen-
cia los esfuerzos por reducir la incidencia de infecciones
debidas a Salmanella en humanos y animales domésticos.
Es frecuente que se identifique a las aves como uno de los
reservorios más importantes de aquellas salmonelas que en
la actualidad causan infecciones a los humanos. Aunque los
pollos y los pavos son susceptibles a una gran variedad de
serotipos de Salmanella, el proceso de infección resultan-
te se determina menos por el serotipo implicado que por
factores tales como la edad de las aves afectadas, la dosis
infectante, y las condiciones predisponentes. Las salmone-
las PT se pueden introducir a las parvadas de la industria
por diferentes medios y pueden diseminarse dentro y entre
las parvadas por varios mecanismos.
Infecciones paratifoideas en aves jóvenes
Las infecciones paratifoideas con frecuencia han tenido
diferentes consecuencias para las aves recién eclosionadas,
que para las aves adultas. En pollitos y pavipollos jóve-
nes muy susceptibles, la infección PT puede provocar a
veces enfermedad y muerte con mayor frecuencia. Las aves
mayores, son mucho menos susceptibles a los efectos leta-
les de las salmonelas PT y pueden presentar colonización
intestinal e incluso diseminación sistémica, sin morbilidad
y mortalidad significativas. El desarrollo de resistencia a las
salmonelas en avesjóvenes, se ha atribuido a la adquisición
de microflora protectora que compite con las salmonelas por
sitios receptores en el intestino, o produce factores antagó-
nicos que inhiben el crecimiento de las salmonelas (285,
290). Gast y Beard (107), observaron que muchas más
células de S. typhimurium administradas por vía oral se
adhirieron en los ciegos de pollitos de dos días de edad, que
en los ciegos de pollos de 3 a 7 días de edad.
Los efectos usuales de las infecciones de PT en pollos
y pavipollos corresponden a tres categorías generales (271 ),
es decir, la colonización intestinal es el primer paso normal
en el proceso de infección para salmonelas PT introducidas
por vía oral; con frecuencia se observa la diseminación
persistente de las salmonelas en las heces. En muchas aves
(Capítulo 3)
infectadas, la invasión del aparato gastrointestinal resulta en
la multiplicación de Salmonella en el tejido reticuloendote-
lial del hígado y bazo (16) y la diseminación final para
colonizar una variedad de tejidos internos. Por último, al-
gunas veces se presenta bacteriemia, que en ocasiones ge-
nera una alta incidencia de mortalidad. La incidencia de
mortalidad (95) y colonización intestinal (262) en pollitos
está muy correlacionada con la dosis administrada de sal-
monelas.
Con frecuencia se observa que la mortalidad relacio-
nada con las infecciones PT naturales en las aves, llega a su
máximo a los 3 a 7 días de edad (222). Estudios de infec-
ciones PT experimentales en aves jóvenes demuestran de
manera consistente que las aves recién eclosionadas resultan
muy susceptibles a las salmonelas, pero que dicha suscep-
tibilidad disminuye con el tiempo. Fagerberg y colabora-
dores (95), encontraron que dosis orales de 109 células de
Salmonella fueron letales para 50% de los pollitos de en-
gorda de un día de edad, 20% de pollos de tres días y 0%
para pollos de siete días. Smith y Tucker (276), observaron
que la mortalidad relacionada con la inoculación con
S. typhimurium de pollos, disminuyó de manera abrupta de
79% al día de edad a sólo 3% en dos días. Por otra parte,
se menciona una reducción aguda en la susceptibilidad
relacionada con la mortalidad por PT en pavipollos (31).
La frecuencia tanto de colonización intestinal (262)
como de la invasión de órganos internos (314), es mayor en
pollitos recién eclosionados que en aves de más edad;
asimismo, la persistencia de las salmonelas en varios sitios
de colonización también está influenciada por la edad de las
aves cuando se infectan. Se ha informado que la exposición
por contacto horizontal de los pollitos dentro de las 24 horas
de eclosionar, resulta en la diseminación de Salmonella
hasta por 28 semanas (230). Gast y Beard (107), determi-
naron que la colonización cecal con S. typhimurium persis-
tió por siete semanas después de la inoculación oral, con
mucha mayor frecuencia cuando los pollos se infectaron al
día de edad, que a los siete días. Gorham y colaboradores
(125), también observaron una disminución relacionada con
la edad en la persistencia de S. enteritidis en los órganos
internos de los pollitos inoculados.
Infecciones paratifoideas en aves adultas
La morbilidad y mortalidad no se relacionan de manera
consistente con infecciones PT en aves adultas. Las infec-
ciones experimentales de pollos adultos con grandes dosis
de salmonelas PT, a menudo indican que no originan signos
evidentes de enfermedad clínica (35, 159). Timoney y co-
laboradores (309), notaron que aunque la inoculación oral
en gallinas de postura con S. enteritidis con frecuencia
resultaba en bacteriemia y diseminación sistémica extensa
hacia los órganos internos, las aves permanecían cíínica-
mente normales, excepto por un poco de diarrea benigna; sin
embargo, Humphrey y colaboradores (162), observaron que
murieron 6 de 10 gallinas de un año de edad, luego de la
inoculación oral con un aislamiento S. enteritidis fago tipo 4.
Las dos características observadas con más consisten-
cia en las infeccíones PT en aves adultas son la colonización
intestinal y la diseminación sistémica hacia los órganos in-
ternos. Durante más o menos las dos prímeras semanas

después de la infección experimental por vla oral en pollos
y pavos, las salmonelas PT pueden aislarse por lo general
de los aparatos intestinales y eliminarse en heces de un gran
porcentaje de aves inoculadas (35, 110, 348). Aunque dis-
minuye la incidencia de la colonización intestinal y la dise-
minación fecal, se ha demostrado que algunas cepas de
S. enteritidis persisten en el aparato intestinal de gallinas
de postura por varios meses después de la inoculación oral
(108,110,273).
La colonización intestinal por salmonelas PT, por lo
general, es seguida de la invasión al epitelio intestinal y la
diseminación a los tejidos internos, y se han podido encon-
trar varios serotipos de salmonelas PT, incluyendo S. infan-
lis, S. typhimurium y S. heide/berg, en órganos internos
como hlgado, bazo, pulmones, ovarios, oviductos y perito-
neo de pollos y pavipollos infectados de modo natural y
experimental (35, 281, 348). La invasividad y la disemina-
ción sistémica se ha documentado de manera extensa para
S. enteritidis. Después de la inoculación experimental oral
de gallinas ponedoras, se ha aislado S. enteritidis de nume-
rosos tejidos, abarcando hlgado, bazo, ovario, oviducto,
sangre cardiaca y peritoneo (110, 309). También se ha
comunicado la diseminación de S. enteritidis hacia diversos
órganos internos, incluso ovarios y oviductos, despuésde la
inoculación conjuntival (165) o la exposición a aerosoles
contaminados (21). Asimismo se ha documentado el aisla-
miento de S. enteritidis de gran variedad de órganos internos
en aves infectadas de manera natural (152, 151,252).
Otro aspecto de las infecciones en pollos adultos con
algunas salmonelas PT, que es de interés particular para la
salud pública, es la producción de huevos contaminados con
Sa/mone//a. A finales del decenio de 1980, se empezaron a
acumular considerables evidencias epidemiológicas que in-
dicaban que el contenido contaminado de huevos limpios e
intactos, originaba la transmisión de infecciones de S. ente-
ritidis hacia los humanos (217, 287). Las investigaciones de
las parvadas de postura implicaron a los huevos como el
origen de los brotes en humanos, ya que se detectó que los
aislamientos de S. enteritidis eran del mismo tipo de
fago que aquellos encontrados en humanos, con frecuencia
con idénticos perfiles de plásmidos o "huellas dactilares",
en muestras ambientales, muestras de tejido y huevos (86,
140,306).
Se ha encontrado S. enteritidis en el contenido de
huevos puestos por ponedoras comerciales (152) y repro-
ductoras para carne (199), pero la incidencia de contamina-
ción con S. enteritidis de los huevos es en general, en
extremo baja. En estudios de 17 parvadas de postura infec-
tadas de manera natural en el Reino Unido, Humphrey y
colaboradores (160, 164), encontraron S. enteritidis en el
contenido de menos de 1% de los huevos muestreados. En
dos parvadas de postura canadiensesque produjeron aisla-
mientos de S. entiritidis, tanto de muestras ambientales
como de muestras de tejido, menos de 0.06% de los huevos
muestreados estuvieron contaminados por S. enteritidis
(252). Se ha encontrado que los huevos contaminados de
manera natural contienen muy pocas cantidades de S. ente-
ritidis (160, 164), no obstante la población de S. enteritidis
en huevos puede expanderse a cantidades más peligrosas si
se mantienen los huevos a temperaturas que permitan el
crecimiento bacteriano (113,164). También se ha demos-
Infecciones
por salmonella. 101
trado la contaminación del contenido de los huevos por
S. enteritidis en gallinas de postura infectadas de manera
experimental (273, 309); Gast y Beard (108), aislaron S. en-
teritidis de la albúmina de 19% y de yemas de 16% de
huevos puestos en las cuatro semanas después de la admi-
nistración de una gran dosis oral a las gallinas.
Factores predisponentes
Se ha demostrado que cierto número de factores aumentan
la aparición o la gravedad de la infección PT en las aves. Se
menciona que otros agentesinfecciosos influyen en el curso
de la infección con salmonela, por ejemplo, la infección
previa con varias especiesde coccidias, incluyendo Eimeira
tenella, E. maxima, y E. acervulina, puede aumentar la
capacidad de los serotipos de salmonela como S. typhimu-
rium, S. enteritidis, S. agona, y S. infantis para colonizar los
aparatos intestinales de los pollos (8, 256, 294). Los meca-
nismos para este efecto pueden relacionarse con menos
cantidad de ácidos grasos volátiles inhibido res de Salmone-
tia, y mayor potencial de oxidación-reducción en el intestino
relacionado con la infección por coccidias (7). Sin embargo,
la infección con E. tenella, observada por Tellez y co-
laboradores (299), disminuyó la frecuencia de invasión de
S. enteritidis hacia los órganos internos de pollos, tal vez
por aumento en el grosor de la lámina propia intestinal. En
cuanto a las infecciones de aves con virus o bacterias inmu-
nosupresores, también pueden afectar el resultado de las
infecciones por Salmonella. La exposición al virus de la
reticuloendoteliosis en el primer día de edad, aumentó
la mortalidad entre los pollos de 1, 7 o 14 días de edad,
inoculados por vía intraperitoneal con S. typhimurium
(224). La exposición de los pollitos de un día de edad, al
virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa favorece el
aumento de la mortalidad después de la infección con S.
typhimurium tres semanas después, aunque la infección
viral en pollos de tres semanasno afecta la suceptibilidad a
la infecciónsubsecuente con S. typhimurium (347). La supresión
de la inmunidad celular por Corynebacterium parvum favo-
rece del mismo modo el aumento de la morbilidad en pollos
infectados de manera subsecuentecon S. typhimurium (60).
Los factores ambientales y de manejo también pueden
influenciar la susceptibilidad de las aves hacia las salmone-
las PT, como se ha demostrado por la exposición a condi-
ciones de estrés que a menudo facilitan o exacerban las
infecciones por Salmonella; o por ejemplo, disminuir la
temperatura de la criadora de 5 a 8 °C, aumenta de manera
significativa la mortalidad de los pollitos recién eclosiona-
dos inoculados con S. worthington (300). La privación de
agua antes de la inoculación en pollos de siete semanas
de edad, incrementa la duración de la diseminación fecal de
S. typhimurium administrada por vía oral (34). En el caso
de las gallinas de postura, la muda forzada por privación de
alimento, eleva la incidencia y la cantidad de diseminación
en heces (149), la incidencia y la gravedad de las lesiones
intestinales (147, 254) Y la frecuencia de la transmisión ho-
rizontal (146) luego de la inoculación con S. enteritidis. La
muda también reduce la dosis infecciosa de S. enteritidis
necesaria para establecer la colonización intestinal en galli-
nas (145), y aumenta la aparición de la recurrencia de
infecciones previas con S. enteritidis (148).
J02 . Enfermedades de las aves
Fuentes, vectores y transmisión
Las salmonelas PT se pueden introducir en las parvadas
comerciales, a partir de muchas fuentes diferentes. La ex-
trema variedad de los huéspedes de salmonelas PT, crea
igual número de reservorios de microorganismos infeccio-
sos que se pueden transmitir hacia pollos y pavos. Entre los
orlgenes implicados con mayor frecuencia se encuentran el
alimento contaminado y varios vectores animales incluyen-
do insectos. Las salmonelas PT se pueden transmitir de
manera vertical hacia la progenie de parvadas de reproduc-
toras infectadas y de manera horizontal dentro y entre las
parvadas.
Los alimentos contaminados, en particular aquellos
que contienen protelnas animales, se han identificado con
frecuencia como el origen de la introducción de salmonelas
PT a las parvadas de la industria. Zecha y colaboradores
(350), señalan que 4 de 8 serotipos de Sa/mone//a aislados
de un edificio para crla de pavos durante cinco años,también
se hablan aislado de muestras de alimento granulado. Mac-
kenzie y Bains (202), notaron en Australia, que los seroti-
pos de Sa/mone//a no detectados con anterioridad en las
parvadas de una compañia de aves de engorda se detectaron
en las parvadas, primero en los ingredientes del alimento
crudo y luego en aves vivas y cadáveres procesados. Cox
y colaboradores (70), obtuvieron alimento para aves de silos
comerciales en EVA, encontrando salmonelas en 92% de
las muestras de alimento de carne y hueso, 58% de las
muestras de alimento terminado (mezcla), pero no en el
alimento granulado. Estudios de inoculación experimental
han demostrado que los pollitos se llegan a infectar con
salmonelas PT a partir de su alimento, aun cuando seanmuy
bajas las cantidades de contaminación (142, 266).
Los vectores biológicos diseminan y amplifican las
salmonelas en las parvadas. Los insectos, incluso las cuca-
rachas (182) y gusanos de la harina (212), pueden transpor-
tar microorganismos de Sa/mone//a de manera interna y
externa, y asl diseminarlos en todas las casetas.A los ratones
se les ha identificado como vectores particularmente impor-
tantes paraS. enteritidis en las parvadas ponedoras. Henzler
y Opitz (139), cultivaron ratones y muestras ambientales de
granjas de postura para aislar S. enteritidis; detectaron S. en-
teritidis en 24% de los ratones de granjas de postura am-
bientalmente contaminadas, pero en ninguno de los ratones
de las granjas con ambientes libres de S. enteritidis. Notaron
que una sola muestra de heces de ratón contenla 105células
de S. enteritidis.
La transmisión vertical de las salmonelas PT a la
progenie de parvadas reproductoras infectadas, puede resul-
tar en la producción de huevos contaminados por salmone-
las en el contenido o en su superficie; por ejemplo, gallinas
infectadas de modo experimental observadas por Gordon y
Tucker(123), transmitieronS. menston asuprogenie. Ame-
nudo, se han aislado a partir de sus padres los mismos
serotipos de salmonela que originan la mortalidad de polli-
tos y pavipollos infectados de manera natural (185,222). En
un estudio que incluyó 10 granjas en Francia, Lahellec y
colaboradores (188), concluyeron que la mayor contribu-
ción a la distribución de serotipos de Sa/mone//a en casetas
de aves de engorda proviene de los mismos pollos y no de
su ambiente.
(Capítulo3)
Los cascarones de huevo a menudo se encuentran
contaminados con salmonelas PT por medio de conta-
minación fecal durante la ovoposición. La penetración de
salmonelas hacia o a través del cascarón y a las membranas
del mismo, puede ocasionar la transmisión directa de la
infección a los embriones en desarrollo, o favorecer la ex-
posición del pollito a microorganismos infecciosos de Sal-
monellacuando se rompe el cascarón durante la eclosión.
Algunos serotipos de PT, en particular S. enteritidis, se
pueden deposítar en el contenido del huevo antes de la
ovoposición, lo que significa que la transmisión transovári-
ca resultante de la infección a la progenie constituye una
parte importante de la epidemiologia de S. enteritidis en los
pollos.
Sin importar el mecanismo o sitio de contaminación
del huevo, cualquier salmonela PT que se encuentre dentro
o sobre los huevos se puede diseminar de manera extensiva
en la incubadora. Conforme los pollitos y pavipollos pico-
tean el cascarón, las salmonelas se liberan hacia el aire y
circulan alrededor de los gabinetes de incubación en plumas
contaminadasu otros restosde la incubación. Bailey y colabo-
radores(10), señalaron que 17% de las muestras de cascarón
de huevo y 21% de las muestras enjuagadas de pollos
obtenidas de incubadoras de aves de engorda comerciales
en EVA, fueron positivas a salmonelas PT. Cox y colabora-
dores (71), también aislaron salmonelas (de 12 serotipos
diferentes) de más de 75% de muestras de fragmentos de
huevo, las bandas y papeles de tres incubadoras de aves
de engorda. Las aves recién eclosionadas, que carecen de
microtlora intestinal protectora, son muy susceptibles por
esta razón a la colonización intestinal por salmonelas. Cason
y colaboradores (41), observaron que casi 44% de los
pollitos de huevos no contaminados, incubados con huevos
enjuagados antes de la incubación en una solución con
S. typhimurium, se encontraron como portadores de S. typhi-
murium en su intestino después de retirar los de la incuba-
dora; al igual que Bhatia y McNabb (30), encontraron los
mismos serotipos de Salmonella en plumón de la incubado-
ra y en el meconio detectado más tarde en la cama de la
casetay en los cadáveres de las aves de engorda.
Después de la introducción a las aves, las salmonelas
PT se pueden diseminar de manera horizontal dentro y entre
las parvadas. Snoeyenbos y colaboradores (280), notaron
que se diseminaron con rapidez 10 serotipos de Salmonella
a partir de pollitos de un dia de edad infectados hacia otros
animales criados en cama. Gast y Beard (108, 110), infor-
maron que S. enteritidis podría encontrarse en las heces y
órganos internos de gallinas de postura no inoculadas, ubi-
cadas en cajas adyacentes a aves inoculadas por via oral.
Las casetasde aves contaminadas a menudo se encuentran
implicadas como las principales fuentes de salmonelas PT
(185). Lahellec y Colin (187), concluyeron que era más
probable que aparecieran los serotipos de Salmonella pre-
sentesen las casetasde aves de engorda o introducidas a las
casetaspor vectores durante el periodo de cria, en los cadá-
veres procesados que los serotipos originados en la incuba-
dora. Enun estudio holandés, las curvas de infección
acumulada para parvadas ponedoras, se demostró un au-
mento en la incidencia de S. enteritidis por algún tiempo
durante el ciclo de postura, lo que sugiere que la infección
se adquiria en apariencia de ambientesde la granja y no de la

parvada reproductora(321). La transmisiónhorizontalpue-
de mediarsepor contacto directo ave con ave, ingestióndeheces
contaminadas o cama, agua contaminada (123, 231), perso-
nal y equipo (350), y una variedad de otros mecanismos.
Signos clínicos
La infección paratifoidea en las aves se relaciona por lo
general, con enfermedad sólo en aves muy jóvenes. La
contaminación de los huevos con salmonelas puede ocasio-
nar una gran cantidad de embriones muertos, y muerte
rápida de aves recién eclosionadas antes de que se observen
signos clínicos y en aves individuales el curso de la enfer-
medad es normalmente breve. Pocas veces se observan
signos de la enfermedad después de las primeras dos sema-
nas de vida, aunque la morbilidad y la mortalidad pueden
ser altas durante este periodo y se presenta importante
retraso en el crecimiento. Los signos de la infección PT
grave en avesjóvenes son por lo general, similares a los que
se observan en relación con otras infecciones por salmone-
las aviares (pulorosis, tifoidea aviar, y arizonosis aviar) y
con otras infecciones bacterianas que puedan causar septi-
cemia. Aunque en aves adultas la enfermedad clínica por lo
general no se relaciona con infecciones PT, algunas cepas
de S. enteritidis pueden causar anorexia, diarrea, y menor
producción de huevo en gallinas de postura infectadas de
manera experimental (108,112,229,273).
Los signos típicos de la infección PT en pollitos y
pavipollos incluyen somnolencia progresiva con los ojos
cerrados, alas caldas y plumas erizadas (336); son frecuentes
la anorexia y la emaciación (16). A las aves afectadas a
menudo se les observa hacinadas cerca de las fuentes de
calor. Es común observar diarrea acuosa profusa, lo que
ocasiona deshidratación y pastosidad en el área de la cloaca
(219, 336); en ocasiones, también se ha relacionado ceguera
(245) y cojera (245, 336) con las infecciones PT.
Lesiones macroscópicas e histopatología
En aquellos brotes graves de infección por PT en aves recién
incubadas, al desarrollarse con rapidez una septicemia, ésta
puede causar elevada incidencia de mortalidad con pocas o
ninguna lesión aparente. Cuando el curso de la enfermedad
es más prolongado, es frecuente la enteritis grave acompa-
fiada de lesiones necróticas focales en la mucosa del intes-
tino delgado y es común observar núcleos cecales con
apariencia de queso (16, 126,336). El bazo y el hígado se
hinchan y congestionan con evidentes franjas hemorrágicas
o focos necróticos (245, 336). Algunas veces los rifiones
también aumentan de tamafio y se congestionan (219); en
numerosas ocasiones se ha informado de perihepatitis y
pericarditis fibrinopurulentas(13, 126,245,336). En el saco
vitelino se puede encontrar material de la yema sin absorberse
(13,126,245). A vecesse observan otras lesiones que inclu-
yen hipopión, panoftalmitis, artritis purulenta (245), aerosa-
culitis (126), y onfalitis (28).
La invasión de las células epiteliales intestinales por
salmonelas, origina una serie de cambios patológicos que
afectan al líquido intestinal y a la regulación de electrólitos;
este proceso puede originar finalmente muerte celular, y por
tanto producir y exacerbar la diarrea. La inoculación oral de
Infecciones
por salmonella. 103
gallinas de postura con S. enteritidis tal vez ocasione infla-
mación del epitelio y de la lámina propia del colon y los
ciegos relacionados con la infiltración heterofilica (147,
254); aunque a menudo los ciegos y la unión ileocecal son
los sitios de afinidad particular por las salmonelas, pueden
ser invadidas las células epiteliales de todo el intestino
(314). Además, la invasión epitelial puede permitir la dise-
minación de las salmonelas a través de la membrana basal
hacia la lámina propia a través de los macrófagos (249).
Humphrey y colaboradores (166), recuperaron una hora
despuésS. enteritidis de varios órganos internos de algunas
gallinas ponedoras, luego de haber sido inoculadas. La ca-
pacidad de las salmonelas para sobrevivir y multiplicarse en
los órganos internos, en particular el hígado y el bazo, se
correlaciona con la virulencia comparativa de las salmone-
las en diferentes especies de huéspedes (20). Se ha demos-
trado que la replicación intracelular en el bazo de ratones
ofrece un sitio de protección, donde puede continuar la
multiplicación de las bacterias sin exponerse a los mecanis-
mos de defensa del huésped (87). Se han observado ligeros
procesos inflamatorios con infiltración de heterófilos que
varían de focales a difusos en los ovarios y los oviductos
de parvadas infectadas de manera natural con S. enteritidis
(151).
Inmunidad
La respuesta inmunitaria de las aves a las salmonelas de la
PT actúa para minimizar la duración y la gravedad de
la infección y ayuda a proteger contra la reinfección. Esta
respuesta también permite detectar serológicamente a las
parvadas infectadas y sirve como base para realizar esfuer-
zos con el fin de proteger a las aves contra la infección por
vacunación. El desarrollo de la inmunidad se ilustró por un
estudio realizado por Hassan y colaboradores (135), en el
cual la reinfección oral de los pollos con S. typhimurium (10
semanas después de la inoculación incial) resultó en una
menor diseminación en heces y eliminación de los tejidos,
comparadas con las observadas en aves no infectadas con
anteriorioridad. Se menciona que la administración de
inmunosupresores a los pollitos, aumenta la mortalidad
relacionada con las infecciones PT (91, 351), pero tales
tratamientostienen en aparienciamuy poco efecto en la
colonización intestinal por las salmonelas (61). Hassan y
Curtiss (132), recientemente proporcionaron evidencia
de que la infección de los pollos por S. typhimurium, puede
causar depleción de linfocitos, atrofia de órganos linfoides,
e inmunosupresión que facilita el establecimiento de un
estado portador persistente.
Las salmonelas paratifoideas pueden originar fuertes
respuestasantigénicas en las aves infectadas; por ejemplo,
la infección experimental de pollitos con S. typhimurium
induce intensas respuestas de IgG, IgA e IgM en suero,
contenido intestinal, y bilis que pueden ser detectadas me-
diante antígenos compuestos por células bacterianas com-
pletas, LPS, flagelos y proteínas de membrana externa
(135). Cuando se infectó a gallinas ponedoras por vía oral
con S. enteritidis, casi todas las aves produjeron anticuerpos
séricos a una semana de la inoculación y presentaron una
respuesta máxima una semana después de la inoculación
(109). Se han detectado elevados títulos séricos de IgG en
J04 . Enfermedades de las aves
gallinas ponedoras, por lo menos 27 semanas después de la
inoculación oral experimental con S. enteritidis (15). En una
parvada reproductora de aves de engorda infectadas de
manera natural, se encontró positiva a 70% de las aves, a
anticuerpo s séricos contra LPS de S. enteritidis a las 35
semanas de edad (59). Los anticuerpos contra S. enteritidis se
han encontrado asimismo en las yemas de huevos puestos por
aquellas gallinas infectadas. Se encontraron anticuerpos espe-
cíficos a los nueve días posinoculación en huevos de galli-
nas infectadas de manera experimental con S. enteritidis
(111). También se han detectado anticuerpos contra S. enteri-
tidis en huevos de parvadas infectadas de manera natural (59).
Aunque menos caracterizada que la respuesta de los
anticuerpo s, en pollos se ha observado inmunidad celular
contra salmonelas PT. Hassan y colaboradores (135), detec-
taron una intensa reacción de hipersensibilidad retardada,
utilizando células bacterianas completas o proteínas de
membrana externa, entre 2 a 5 semanas después de la
infección experimental de pollos con S. typhimurium. Los
heterófilos de pollos y pavipollos son fuertemente fagocíticos
y bactericidas para las salmonelas (288), y en apariencia
participan de manera importante en la restricción de la invasión
durante las fases tempranas de la infección por S. enteritidis
(179). Las citocínas producidas por los linfocitos T sensibi-
lizados pueden participar para conferir inmunidad en las
aves, tal vez por la expansión de los heterófilos fagocíticos
almacenados a la circulación (178) y llevarlos al sitio de
infección (180). La administración profiláctica de estas linfo-
cinas inmunitarias a los pollos, proporciona protección con-
tra la invasión de órganos por parte de S. enteritidis (298).
Las relativas contribuciones de la respuesta de los
anticuerpos y las células en proporcionar inmunidad protec-
tora a las aves contra la infección por Sa/mane//a, son un
poco inciertas. Lee y colaboradores (192), indicaron que el
desarrollo de grandes cantidades de anticuperpos en los
pollos infectados de manera experimental con S. typhimu-
rium no parece resultar en ninguna reducción significativa
en las cantidades de Sa/mane/la en los diferentes tejidos,
pero observaron la diseminación efectiva de las salmonelas
de los tejidos después de presentarse una fuerte respuesta
celular. Por otro lado, Humphrey y colaboradores (162),
observaron que un grupo de gallinas de 20 semanas de edad
infectadas con S. enteritidis, produjeron grandes cantidades
de anticuerpo s 19M y no mostraron signos adversos, mien-
tras que un grupo de gallinas de un año de edad produjo
menos anticuerpo s y hubo mortalidad significativa. Los
estudios en ratones indican que la actividad de opsonización
de los anticuerpos específicos y la actividad fagocitaria y
lítica de los efectores celulares pueden ser necesarios para
la completa expresión de la inmunidad (210).
Aunque no están bien definidos los mecanismos, en
varias ocasiones se han señalado diferencias genéticamen-
te basadas en la resistencia innata en líneas de pollos con-
tra las infecciones con Sa/mane//a. Se ha observado que
los pollitos de diferentes líneas varían en su susceptibili-
dad contra los efectos letales de la infección por S. typhimu-
rium y S. enteritidis (25, 38). Se informa de diferencias en
las incidencias de diseminación fecal, la invasión de los
órganos, y la contaminación de huevos entre líneas de
pollos adultos infectados con S. enteritidis (25, 197). Bums-
tead y Barrow (39), encontraron que fueron muy similares
(Capítulo3)
los atrones de susceptibilidad de seis líneas de pollos contra
varios serotipos de Sa/mone//a PT y varios serotipos adap-
tados, lo cual sugiere un mecanismo común de resistencia.
DIAGNÓSTICO
Aunque observaciones clínicas pueden sugerir la aparición
de una infección PT, el diagnóstico final depende del aisla-
miento y la identificación de los microorganismos causan-
tes. Utilizando métodos de cultivo convencionales, esto
requiere de 48 a 96 horas (e incluso más para algunos
protocolos de cultivo). Mallinson y Snoeyenbos, proporcio-
naron un resumen conciso de los métodos tradicionales para
el aislamiento de salmonelas en aves (205). En años recien-
tes, se ha propuesto una gran variedad de estrategias alter-
nativas más rápidas para detectar e identificar a las
salmonelas. La detección serológica de anticuerpos especí-
ficos se emplea con frecuencia de manera efectiva como un
implemento preliminar rápido para identificar parvadas que
se han expuesto a las salmonelas.
Aislamiento e identificación
del agente causal
Selección de las muestras
Para identificar la infección por PT en las parvadas, se
obtienen y cultivan muestras de una variedad de órganos,
principalmente se incluyen de tejidos, huevos y ambiente de
las casetas.El número de muestras que se deben procesar
con el fin de obtener un grado predeterminado de confianza
en la detección de la infección PT en una parvada, se
relaciona de manera directa con el tamaño de la parvada y
de modo inverso con la prevalencia real de la infección (1).
En parvadas que se piensa tienen muy baja prevalencia de
infección por Salmonella, se deben tomar muestras de más
de un animal, y con frecuencia se almacenan antes de
cultivarse para tener un buen tamaño de muestra y cumplir
con las limitantes de los laboratorios.
Debido a que muchos serotipos de salmonelas PT
resultan muy invasivas y a que pueden diseminarse de
manera sistémica a numerosos tejidos internos, varios teji-
dos diferentes (incluyendo hígado, bazo, ovario, oviducto,
testículos,saco vitelino, corazón, sangrecardiaca,riñón, vesí-
cula biliar, páncreas, sinovio, y ojo) pueden proporcionar
muestras para el cultivo de diagnóstico. Debido a que las
lesionesno son confiables para indicar los tejidos infectados,
se deben cultivar varios órganos de cada ave (por separadoo
juntos). Algunos serotipos PT muy invasivos, en particular
S. enteritidis, pueden depositarse en el contenido de los
huevos antes de la ovoposición (108). Por tanto, se utilizan
los huevos cultivados para S. enteritidis, como una prueba
para valorar el riesgo potencial para la salud pública origi-
nado por parvadasde postura infectadas.Gast (103), informó
que en el cultivo del contenido de los huevos almacenados
por S. enteritidis, detectaron gallinas infectadas de manera
experimental, en una frecuencia similar para cultivar mues-
tras fecales o pruebas para anticuerpos séricos específicos
durante las primeras dos semanasdespuésde la inoculación.

Debido a que las infecciones en aves con salmonelas
PT implican casi de manera invariable, la colonización
del aparato intestinal, las muestras de tejidos intestinales y
el contenido con frecuencia son el centro de los esfuerzos
por cultivar Salmonella. En una investigación de aves en-
viadas a un laboratorio de diagnóstico (94), se encontraron
salmonelas de manera exclusiva en muestras intestinales en
78% de los polIos y 70% de los pavos. En galIinas ponedoras
inoculadas, se recuperó S. enteritidis con mayor frecuencia
del aparato intestinal que de cualquier otro tejido muestrea-
do (110). Casi todas las recomendaciones para el cultivo de
muestras intestinales indican que el íleo caudal, los ciegos,
las tonsilas cecales y el contenido cecal son los sitios que
ofrecen un máximo de posibilidades para recuperar salmo-
nelas (34, 96, 314). Se han utilizado raspados cloacales
(108) o la muestras fecales (103) para proporcionar eviden-
cia de la colonización persistente de salmonelas en aves
individuales. El patrón intermitente de diseminación de
salmonelas en las heces de aves infectadas tiende a dismi-
nuir la confiabilidad en los raspados cloacales para el diag-
nóstico de la infección (203, 341).
La diseminación fecal de salmonelas en el ambiente de
las casetas, a partir de las aves infectadas, hace que las
muestras ambientales representen un útil instrumento
diagnóstico. Es más, las muestras ambientales también pro-
porcionan una oportunidad para observar la introducción de
salmonelas en las casetasde las aves por medio de vectores,
personal, equipo, y otras fuentes. Aunque el muestreo de
heces frescas parece proporcionar por sí mismo la prueba
más sensible para la diseminación de salmonelas (141),
algunas veces el muestreo de las camastambién proporciona
un grado comparable de detección (264). Olesiuk y colabo-
radores (240), comunicaron que se detectó la infección
experimental con S. Iyphimurium en parvadas de postura,
de manera más consistente, por un periodo de un año,
mediante el cultivo de la cama del piso, que por cualquier
otro método. Snoeyenbos y colaboradores (279), encontra-
ron que las salmonelas se recuperaron con mayor frecuencia
de las muestras de la cama de los nidos en una parvada de
ponedoras infectadas de manera natural. Las muestras ob-
tenidas por toma de muestras con cotonetes de gasa húme-
dos del piso de las casetas,detectan salmonelas con mayor
sensibilidad que el muestreo de la cama (176). El uso de
dispositivos de múltiples cotonetes puede mejorar la sensi-
bilidad de este método (40).
Se han sugerido otros muestreos ambientales, incluso
el cultivo de las superficies de cajas, fuentes de agua, bandas
para huevo, trampas para roedores y polvo. El polvo puede
permanecer contaminado con salmonelas, incluso después
de haber limpiado y desinfectado las casetas (141); con
frecuencia el plumón de la incubadora está contaminado
con salmonelas, lo que ofrece la oportunidad para detec-
tar de manera temprana la infección en las parvadas (220,
264). En el establecimientodel origen de la infección de una
parvadacon algún serotipo particular a menudo resulta impor-
tante el cultivo del alimento en busca de salmonelas (279).
Métodos de cultivo estándar para la detección
de Salmone//a
Aunque se han propuesto diversas condiciones de cultivo
para el aislamiento y la identificación de las salmonelas PT,
Infeccionespor salmonella . J05
casi todos los métodos estándar siguen un esquema general
que incluyen cuatro etapas principales: primero, se utilizan
medios preenriquecidos no selectivos para aumentar el cre-
cimiento de muy pequeflas cantidades de salmonelas o
permitir la recuperación de células lesionadas con Salmone-
lla; no resulta aconsejable el preenriquecimiento cuando las
muestras de prueba (tales como contenido intestinal o ex-
cremento) tiene grandes cantidades de microorganismos
competitivos que pueden crecer más que las salmonelas en
caldos no selectivos. Segundo, el enriquecimiento selectivo
se utiliza para permitir una expansión adicional de la pobla-
ción de Salmonella, mientras que se suprime el crecimiento
de otros microorganismos. Tercero, se hace el sembrado en
placas de agares selectivos con el fin de obtener colonias
aisladas, cada una derivada de una sola célula; a veces
también se emplea el sembrado en agares no selectivos con
raspados de órganos internos. Cuarto, las colonias con apa-
riencia característica de salmonelas, se someten a pruebas
bioquímicas y serológicaspara confirmar su género y serotipo.
En realidad, todos los métodos propuestosrequieren de por lo
menos dos de estos pasos, pero los requerímientos de enrí-
quecimiento varían de acuerdocon la naturalezade la muestra.
Las muestras de tejido (excepto para las muestras de
tejido o contenido intestinal) de aves infectadas, por lo
general, contienen muy pocos microorganismos competiti-
vos. Las muestras de raspado o de asa, tomadas de órganos
internos se transfieren de manera directa a las placas de
medio agar selectivo y no selectivo, sin caldo de enriqueci-
miento. Las muestras de tejido disecado y cualquier muestra
de intestino, se transfieren por lo general, de manera inicial
a un caldo selectivo de enriquecimiento.
Debido a que la contaminación fecal puede resultar en
la presencia de flora diversa, por lo general los cascarones
de los huevos se muestrean sin preenriquecimiento. La
superficie de los cascaronesse pueden muestrear por inmer-
sión en caldos de medio selectivo o puede muestrearse el
cascarón entero (incluso las estructuras interiores y mem-
branas del cascarón) por rompimiento aséptico para liberar
el contenido seguido por rompimiento manual y la adición
de caldos selectivos de enriquecimiento (108, 104). An-
tes de cultivar el contenido de huevos para la contaminación
por salmonelas, se debe desinfectar el cascarón exterior para
prevenir que se transfieran los contaminantes fecales del
cascarón hacia el contenido durante el rompimiento.
Debido a la muy baja prevalencia de salmonelas (prin-
cipalmente S. enteritidis) en el contenido de los huevos, y
ya que los contaminantes Salmonella tienden a estar presen-
tes en huevos en muy pocas cantidades, con frecuencia se
almacena el contenido líquido completo de lOa 20 huevos
para muestreo y minimizar las demandas en el laboratorio.
El contenido de los huevos, por lo general, se incuba antes
de seguir el cultivo para permitir que se expanda la pobla-
ción de Salmonella a un grado detectable (106, 115). La
suplementación con hierro de todo el almacenamiento de
huevo, puede aumentar la multiplicación de algunas cepas
de S. enteritidis durante la incubación (76, 115, 116). Se ha
demostradoque el preenriquecimientodel contenido del huevo
favorece una mayor sensibilidad para detectar S. enteritidis,
que el enriquecimiento selectivo directo (105, 291), tal vez
por permitir que se expandan muy pequeflas cantidades de
salmonelas, hasta cierto grado que pueden sobrevivir en
106 . Enfermedades de las aves
condiciones adversas de enriquecimiento selectivo (50). El
sembrado directo de huevos almacenados incubados en
medios selectivos puede reducir el tiempo, medio, trabajo
del cultivo, pero esto implica una pérdida significativa en la
sensibilidad de detección (105, 115).
Las muestras ambientales se colectan en general en
bolsas de plástico estériles y se cultivan por transferencia
en caldo de enriquecimiento selectivo. Las muestras de
cama o plumón pueden reunirse de varios sitios en cada
caseta. Se pueden muestrear varias superficies ambientales
utilizando cotonetes de gasa húmedos. De manera similar,
se pueden pasar cojinetes de gasa en la cama del piso en las
cunetasde excretas.Sedebeexaminar el alimento por colección
de varias muestrasrepresentativasde cadalote y transferirseen
caldo selectivo de enriquecimiento. Se ha informado que es
necesario el preenriquecimiento de las muestras de alimento
para aves, o resulta contraproducente (68, 69, 78).
En general, los medios de cultivo se incuban durante
24 horas a37 °C. Se informa que la incubación más prolon-
gada (48 horas) en medios no selectivos es útil para la
recuperación de pequeñas cantidades de S. enteritidis del
contenido de huevo (108, 157). Periodos más cortos (seis
horas) de enriquecimiento selectivo se utilizan con éxito
para recuperar salmonelas de alimentos de animales (78),
pero este acortamiento en el enriquecimiento selectivo es
inadecuado para suprimir la microflora competitiva en
muestras muy contaminadas (79). Se recomienda la incuba-
ción de los cultivos selectivos de enriquecimiento a tempe-
raturas elevadas (42 a 43 °C) para suprimir el crecimiento
de microflora competitiva, en especial en las muestras in-
testinales o muestras con materia fecal (80, 82, 205). El
enriquecimiento secundarioretardado,en el cual se conservan
los cultivos en caldo selectivo enriquecido durante cinco
días adicionales a temperatura ambiente con el fin de per-
mitir que seextiendan las salmonelaspara crecery que puedan
ser detectados,mejoran la recuperación de salmonelasPT de
muestras de avesy ambientales para diagnóstico (326, 328).
Medios de cultivo
Se ha desarrollado una variedad diversa de medios y se
recomiendan para aislar e identificar a las salmonelas. Aun-
que algunas evidencias sugieren que los medios de selección
apropiados dependen de la muestra sospechosa,varios me-
dios resultan eficaces para una variedad de aplicaciones. Las
formulaciones y las preparaciones para casi todos los me-
dios estándar de Salmonella se proporcionan en Atlas y
Parks (6) y casi todas las preparaciones se encuentran
disponibles de manera comercial en forma deshidratada por
varios fabricantes.
Los medios en caldo para el enriquecimiento de mues-
tras para salmonelas incluyen agua peptonada amortigua-
da y caldo de sojatripticasa. Stephensony colaboradores(291),
informaron que de cinco medios de preenriquecimiento
probados, aquellos de caldo de soja tripticasa proporciona-
ron la mayor sensibilidad para la detección de S. enteritidis
en yemas de huevo contaminadas de manera artificial.
En años recientes, se utilizan con frecuencia los medios
selectivos en caldo para aislar salmonelas PT, incluyen
caldo de tetrationato (Tf), caldo de selenita-cistina (SC),
y caldo Rappaport- Vassiliadis (RV). Con mayor frecuencia,
las preparaciones de caldo de tetrationato originan la detec-
(Capítulo3)
ción de Salmonella, que el caldo de RV o el caldo de SC a
partir de varios tipos de muestras, que incluyen raspados
cloacales, tejidos intestinales, contenido de huevo, alimen-
tos para aves, y varios alimentos (68, 79, 83, 105, 311). El
caldo de RV se utiliza de manera eficaz para aislar salmo-
nelas de pollos crudos y contenido de huevo (2, 157,324).
Un gran número de medios agar están disponibles para
el aislamiento de salmonelas PT. Entre los medios
para siembra más utilizados son agar verde brillante (VB),
agar XLD, agar XLT4, agar sulfito de bismuto y agar
entérico de Hektoen. El agar VB continúa siendo el medio
más utilizado para el aislamiento de salmonelas provenien-
tes de aves y se ha demostrado que es el más eficaz en la
aplicación de diversas muestras de tejidos, ambientales, de
huevo y de alimento (68, 105,326,327). El agar XLT4 se
ha aplicado con éxito para detectar salmonelas de manera
eficiente en muestreos ambientales de las casetas (216). La
adición de novobiocina al agar, mejora la recuperación de
Salmonella por supresión del crecimiento de algunos mi-
croorganismos competitivos (principalmente Proteus) que
se pueden desarrollar más que las salmonelas (295, 296).
Las muestras se deben sembrar siempre en dos medios
diferentes, de preferencia con sistemas indicadores no simi-
lares, con el propósito de diferenciar las salmonelas de otros
microorganismos.
Confirmación del género y serotipo
Las colonias en agar selectivo que tengan apariencia carac-
teristica de salmonelas PT se deben probar para confirmar
su género y determinar el serotipo. El uso combinado de
agar TAH y agar lisina-hierro proporciona una prueba pre-
suntiva muy eficaz para identificar a las salmonelas PT. La
diferenciación adicional de las salmonelas PT de otros
microorganismos, se determina mediante el patrón de fer-
mentación de cada aislamiento para un grupo de seis carbo-
hidratos particulares, como lo Jescriben Cox y Williams
(67). El serogrupo de cada aislamiento se puede determinar
por medio de pruebas de aglutinación en frotis con antisue-
ros polivalentes para grupos de antigenos somáticos O, y el
serotipo se puede determinar a través de pruebas de agluti-
nación en frotis con antisueros monovalentes para antigenos
especificos O, y las pruebas de aglutinación en tubo con
antisueros para antigenos flagelares H.
Tecnologías para deteccíón rápída
La obtención de resultados negativos a partir de métodos de
cultivo convencionales para salmonelas, requiere de varios
dias para casi todos los tipos de muestras y confirmar
los resultados como positivos consume aún más tiempo.
Muchas técnicas comparativamente más rápidas se han
propuesto e investigado en años recientes, pero ninguna
tiene una amplia aceptación. Casi todos los métodos rápidos
reducen el tiempo de los requerimientos de prueba por uno
o más dias y muchos poseen cierto grado de automatización.
Con relación a los métodos rápidos, se incluye su alto costo,
su dependencia usual al enriquecimiento para obtener sufi-
ciente densidad de células para permitir la detección y su
frecuente incapacidad para demostrar la especificidad de la
detección, comparada con las pruebas de cultivo adiciona-
les. Aunque se utilizan con éxito propiedades tan diversas
como la capacidad para mostrar la movilidad (257) o causar

cambios especifico s en la impedancia eléctrica del medio
(247) para enriquecer o identificar salmonelas, casi todos
los esfuerzos por desarrollar métodos rápidos para la detec-
ción de salmonelas se han centrado en el uso de anticuerpos
específicos o pruebas de DNA.
Los anticuerpos especifico s contra antigenos de Sal-
monella se han utilizado para desarrollar una variedad de
métodos análisis de inmunoabsorbencia ligada a enzimas
(ELISA). Estas pruebas, que utilizan anticuerpos policlona-
les contra LPS o flagelos de Salmonella, detectan salmone-
las en huevo, tejidos, raspados cloacales, muestreos
ambientales, cama y alimento (136, 206, 258). Para los
análisis ELISA, seutilizan anticuerpo s monoclonales contra
las proteínas de la membrana externa o los flagelos, en
particular para detectar S. enteritidis en huevo, tejidos, y
muestras ambientales (172, 173). Aunque en apariencia no
resultan tan sensibles como los métodos de cultivo conven-
cionales (296), se menciona que las pruebas de ELISA
detectan salmonelas a una frecuencia comparable con los
métodos estándar, y lo logran por lo menos en un día menos.
Sin embargo, en general son necesarios uno o dos pasos de
cultivo en enriquecimiento iniciales para permitir la expan-
sión de la población de Salmonella al grado que pueda ser
detectadapor las pruebas de ELISA, lo que con frecuencia se
estimaentre 105y lo? salmonelas/mL (29,136,172). Al igual
que los cultivos convencionales, las pruebas de ELISA
también tienden a dar resultados falsos positivos por flora
competitiva capaz de crecer en los medios de enrique-
cimiento (26).
Otra aplicación de los anticuerpos para detectar salmo-
nelas incluye cubrir pequeñas cuentas magnéticas con anti-
cuerpos específicos. Cuando se mezclan con la muestra
sospechosa, las cuentas recubiertas con anticuerpos, fijan
cualquier antigeno blanco de Salmonella presente y enton-
ces se puede aplicar un campo magnético para recuperar al
complejo antigeno-anticuerpo-cuenta. En esencia, la
separación inmunomagnética, sirve por tanto, como una
alternativa del caldo de enriquecimiento para concentrar
salmonelas, pero con las ventajas de requerir menos tiempo
y no presentar el etl ~ cto a erso en la subletalidad de las
células lesionadas. Un todo que utiliza la separación
inmunomagnética concentrar salmonelas antes de
sembrar en los agares selectivos, detectó una mayor fre-
cuencia de contaminación por Salmonella en muestras de
carne de ave, tejidos, cascarones de huevo, y raspados
cloacales o fecales que se trabajan por enriquecimiento
selectivo tradicional o enriquecimiento basado en movilidad
(75). También se utiliza la separación inmunomagnética con
el propósito de detectar pequeñas cantidades de contamina-
ción con S. enteritidis en el almacenamiento de contenido de
huevo tanto en cultivo como en pruebas de ELISA (76, 150).
Otro enfoque a las pruebas rápidas para salmonelas en
aves, que ha recibido atención considerable en años recien-
tes, incluye la utilización de pruebas para secuenciasúnicas
de DNA particulares para salmonela. La hibridación de las
pruebas con DNA extraído de las muestras indica un resul-
tado positivo. Las pruebas de DNA, en ensayos de radio-
marcaje y colorimétricos, se han aplicado en la detección
con alto grado de especificidad de salmonelas en muestras
ambientales de canales de excretas de casetas (131). La
sensibilidad en la detección de salmonelas Dor hibridación
Infecciones
por salmonella. 107
de DNA es similar a la de ELISA, y por tanto, en general
también requiere uno o más pasos de cultivo de enriqueci-
miento. Incluso, los ensayos de hibridación de DNA a
menudo resultan complejos en cuanto a sus procedimientos
y son más caros en comparación con otros métodos dispo-
nibles. Sin embargo, el desarrollo de la tecnología de reac-
ción en cadena de la polimerasa (PCR), ha permitido la
amplificación específica de segmentos blanco particulares
de DNA, y por consiguiente, las reacciones de hibridación
con pruebas para detectar salmonelas en heces y muestras
ambientales de canales de excretas con un elevado grado de
sensibilidad (51, 52). La cuidadosa selección de pruebas
de DNA se puede utilizar junto con PCR para detectar
salmonelas con características, tales como aquellos genes
particulares de virulencia (204).
Diagnóstico serológico de la infección
Se han detectado anticuerpos específicos contra salmonelas
PT en los sueros de aves infectadas con un elevado grado
de sensibilidad utilizando diferentes métodos de aglutina-
ción y ELlSA. Con frecuencia, hay titulos de anticuerpos
séricos detectables mucho tiempo después de que se han
eliminado las salmonelas de los tejidos y ha cesado la
diseminación por heces (134, 329, 340). Se han aplicado
varias pruebas destinadas a anticuerpo s séricos para salmo-
nelas de manera eficaz, con el objetivo de detectar aves
infectadas tanto de manera natural (47,151,252,323) como
de modo experimental (14, 109). Debido a que las prue-
bas de anticuerpos sólo demuestran una exposición previa
a salmonelas y a que no proporcionan evidencia inequívoca
de una infección que está en curso en una parvada, los
resultados serológicos positivos deben seguirse en general
por cultivo bacteriológico para confirmación. Otros proble-
mas con las pruebas serológicas incluyen la posibilidad de
que las infecciones subclínicas permitan la diseminación
fecal sin invasión y diseminación suficientes para propor-
cionar una respuestade anticuerpos detectable (240), la falta
de respuesta inmunológica general de aves muy jóvenes
contra infección con Salmonella (329), y reacciones cruza-
das entre anticuerpos contra serotipos PT similares (235).
Se han aplicado variadas pruebas de aglutinación con
éxito para detectar pollos infectados de manera natural y
experimental con S. enteritidis oS. typhimurium en muchas
ocasiones (48, 109, 151, 252, 341). Los formatos de las
principales pruebas de aglutinación incluyen la prueba
rápida de sangre completa en placa, suero en placa, agluti-
nación en tubo, microaglutinación y microantiglobulina. Todas
estas pruebas se basan en la capacidad de los anticuerpos
específicos para causar aglutinación visible cuando se
mezclan con preparaciones de antigenos de células muer-
tas completas de Salmonella. Excepto para la prueba
en tubo, todas las pruebas de aglutinación utilizan antigenos
tefiidos para mejorar la visualización de la reacción de
aglutinación. La prueba rápida de sang¡e completa en pla-
ca es el método más utilizado para detectar anticuerpos con-
tra S pullorum y S. gallinarum (317). Se recurre mucho a
las pruebas de aglutinación en tubo, para confirmar la
prueba rápida de sangre completa en placa para S. pullorum
y S. gallinarum (317), pero no se han aplicado para detectar
salmonelas PT.
108 . Enfermedades de las aves
Las pruebas de microaglutinación para salmonelas PT,
se practican en placas plásticas desechables de 96 pozos
(317). Las pruebas de microantiglobulina aumentan la
sensibilidad de las pruebas de microaglutinación al utilizar
un periodo de incubación adicional con un anticuerpo se-
cundario dirigido contra las inmunoglobulinas de pollo para
incrementar la aglutinación del antigeno blanco (339). Se
informa con frecuencia que la prueba de microantiglobulina
proporciona mayor sensibilidad para detectar las infeccio-
nes PT que otras pruebas de aglutinación (53, 235, 342, 341).
Las infecciones por salmonelas paratifoideas en aves
se han detectado de manera eficaz mediante varias pruebas
de ELISA. Por ejemplo, las pruebas de ELISA con LPS,
flagelos, o proteínas de membrana externa como antigenos
se utilizan con éxito para identificar a pollos infectados de
manera natural o experimental con S. typhimurium oS. en-
teritidis (14,174,233,235,310). Con la utilización de antíge-
nos definidos con precisión, a menudo las pruebas deELISA
tienen un alto grado de especificidad y por tanto, se relacio-
nan con pocos resultados falsos positivos por reacciones
cruzadas entre serotipos con reacciones de aglutinación
(134, 174, 322). El estudio para anticuerpos séricos que
utilizan una prueba de ELISA basada en flagelos se ha uti-
lizado de manera satisfactoria para detectar S. enteritidis en
parvadas de razas Dutch (323).
Los anticuerpos depositados en yemas de huevo, tam-
bién se pueden utilizar para detectar aves infectadas con
salmonelas PT. Tanto la prueba de microantiglobulina (111)
como la de ELISA (14,77,234) sehan aplicado para encontrar
anticuerpo s contra S. enteritidis y S. typhimurium en huevos
de pollos infectados de manera natural y experimental. Gast
y Beard (111), seftalaron que la presencia de anticuerpos
específicos en huevos de parvadas de postura comerciales
en EVA, se correlacionaba de manera directa con la pre-
senciade S. enteritidis en muestrasde tejido de esasparvadas.
Van de Giessen y colaboradores (320), encontraron una
relación directa entre los títulos de anticuerpo s específicos
en yema de huevo y la incidencia de diseminación de
S. enteritidis en las hecesde parvadasde postura en Holanda.
PREVENCiÓN Y CONTROL
Los esfuerzos por establecer puntos de control clave para
prevenir las infecciones PT en aves, se desvanecen por la
diversidad de fuentes a partir de las cuales se pueden intro-
ducir las salmonelas a las parvadas o las casetas. Los pro-
gramas de prevención y control efectivos, por tanto, deben
incluir ataques coordinados y simultáneos al problema des-
de varias direcciones. Los huevos y pollos o pavipollos
deben asegurarse sólo por demostración de parvadas libres
de Sa/mone//a. La incubación de los huevos debe ser desin-
fectada e incubada de acuerdo con estándaresde sanidad.
Las casetasse deben limpiar y desinfectar por procedimien-
tos recomendados entre las parvadas. Deben incorporarse
medidas de control de roedores e insectos al disefio de las
casetasy al manejo, y verificarlos de manera periódica. Se
deben implementar rigidas prácticas de bioseguridad con el
fin de restringir la entrada a las casetas sólo al personal y
(Capítulo3)
equipo autorizados, para evitar la transmisión horizontal de
las salmonelas entre las casetas. Sólo se debe utilizar ali-
mento granulado o que no contenga proteína animal para
minimizar la posible utilización de raciones contaminadas.
Los tratamientos tales como la medicación, cultivos de ex-
clusión competitivos, o la vacunación se puede aplicar
con el propósito de reducir la susceptibilidad de aves a la
infección por Salmonella. Por último, se debe vigilar me-
diante pruebas periódicas el estado de Salmonella de las
avesy su ambiente.Seinforma que talesprogramasde preven-
ción y control multifacéticos tienen éxito en la localización
de problemasde Salmonella en pollos (90, 215) Y pavos (248).
El creciente interés internacional por controlar las in-
fecciones PT, en especial por S. enteritidis, ha impulsado el
desarrollo y puesto en marcha muchos programas de prue-
bas y seguimiento en años recientes (3). En EUA, el Natio-
nal Poultry lmprovement Plan (NPIP), define la sanidad
estricta y pruebas estándares para parvadas reproductoras
con el fin de prevenir la transmisión de la infección por S.
enteritidis de las gallinas hacia los huevos (317). La parti-
cipación en este plan requiere cumplir con los estándares
para la selección y manejo del alimento, desinfección de los
huevos incubados, y sanidad en la incubadora. Las pruebas
NPIP para S. enteritidis incluyen vigilancia bacteriológica
del ambiente y serológicade las aves, con cultivos de tejidos
de las aves seleccionadas utilizadas para confirmación. La
USDA ha utilizado un protocolo similar, que incluye la vi-
gilancia de la infección con muestreos de las excretas del
depósito con cotonetes y confirmación de la infección por
muestreo de tejidos de aves seleccionadas, para observar la
epidemiología implicada en parvadas de postura para S. en-
teritidis (315). Programas más recientes para asegurar la
sanidad micribiológica de los huevos continúan en uso de
muestreo del ambiente, pero consideran al cultivo de huevos
como la confirmación, en vez del cultivo de tejidos (316).
Medicación
Aunque la medicación se utiliza con frecuencia para preve-
nir o tratar las infecciones PT, la eficacia y certeza para
utilizar esta alternativa todavía se encuentra en debate. En
Irlanda del Norte se utilizaron antibióticos de manera eficaz
tanto como agentesterapéuticoscomo profilácticos como
parte de los esfuerzos para controlar S. enteritidis en parva-
das de engorda y reproductoras de engorda (215). La admi-
nistración conjunta de sulfato de polimixina B y trimetoprim
para pollos previno y eliminó las infecciones experimenta-
les con S. enteritidis (122). Varios antimicrobianos, inclu-
yendo tetraciclinas, neomicina, bacitracina y sulfas están
aprobados y se utilizan con regularidad en pollos (excepto
de postura) (225). La gentamicina y la espectinomicina
inyectables están aprobadas para su uso en el control de
infecciones de saco vitelino adquiridas en la incubadora
(225), en especial en pavipollos.
Williams y Whittemore (343), señalaron que la adición
de cualquiera de los cinco diferentes antimicrobianos al
agua de bebida de las aves, redujo la frecuencia de aisla-
miento de S. typhimurium administrado de manera subse-
cuente en los raspadoscloacales. Sin embargo, conforme se
retiraba el tratamiento con antimicrobianos, se encontraron
aves como portadoras activas de salmonelas: los investiQa-

dores concluyeron que la excreción del fármaco interfería
con frecuencia en la recuperación del microorganismo in-
fectante de la materia fecal, y por tanto se observaba una
impresión equivocada de que el tratamiento era eficaz.
Olesiuk y colaboradores (241), encontraron de manera si-
milar que cinco antimicrobianos tenían un valor limitado
para prevenir o eliminar las infecciones experímentales con
S. typhimurium. La administración de algunos antibióticos
señala un aumento de la susceptibilidad de las aves a la
infección por Salmonella, tal vez por la supresión del creci-
miento de otra microflora capaz de ejercer cierta actividad
inhibidora contra las salmonelas(207, 208). Los antibióticos,
también se agregan algunas veces a los alimentos en con-
centraciones subterapéuticas para promover el crecimiento;
seha demostrado que tanto la administración terapéuticacomo
subterapéutica provocan la selección de cepas de salmone-
las resistentes a los fármacos, comprometiendo por tanto de
manera potencial la efectividad de esosfármacos en animales
y humanos (117, 118, 177). Múltiples salmonelasresistentes,
insensibles a los efectos de varios antimicrobianos, han
llegado a ser prevalentes de manera creciente entre los aisla-
mientos en avesen el Reino Unido y Norteamérica (81,305).
Exclusión competitiva
Los pollos y pavipollos recién nacidos son muy susceptibles
a la infección por salmonelas PT, pero se hacen más resis-
tentes con rapidez. Esta disminución de la susceptibilidad a
las salmonelas con la edad, es atribuible a la adquisición de
microflora intestinal protectora proveniente del ambiente.
La evidente capacidad de otras bacterias intestinales para
ejercer efectos inhibidores contra las salmonelas, ha servido
como base para el desarrollo de un grupo diverso de trata-
mientos con frecuencia referidos de manera colectiva como
exclusión competitiva (EC). Los tratamientos de exclusión
competitiva incluyen la administración a las aves de cultivos
bacterianos definidos o no definidos, con el fin de disminuir
la colonización por salmonelas.
La eficacia del tratamiento por EC se ha demostrado
de manera repetida tanto en pollos como en pavipollos,
utilizando material intestinal o fecal de aves adultas o culti-
vos anaerobios no definidos derivados de ese material. Se
ha observado que la administración de cultivos de EC
disminuye tanto la colonización intestinal por parte de va-
rias salmonelas PT como la subsecuente invasión hacia los
tejidos internos (238, 259, 268, 283, 284); también se puede
utilizar cama como una fuente de cultivos de EC (62, 63).
En investigaciones de campo en parvadas de pollos de
engorda comerciales, en varias naciones, el tratamiento con
cultivos de EC originó reducciones significativas en la
incidencia de salmonelas en aves vivas y cadáveres(32, 124,
333, 334). Después del tratamiento con antibióticos para
tratar las infecciones de Salmonella en parvadas de pollonas
de reemplazo, se administró de manera eficaz una prepara-
ción de EC se utilizó para proporcionar una microflora
intestinal completa con el fin de prevenir la reinfección con
salmonelas (170). En algunos casos, el tratamiento con cul-
tivos de EC aumentó la eliminación de infecciones de
Salmonella preexistentes (330, J52).
Los cultivos de EC han probado ser efectivos contra
las salmonelas. luego de administrarse en aves en una va-
Infeccionespor salmonella . 109
riedad de formas, incluyendo alimentación forzada con
trigo, aplicación en el labio de la cloaca, aspersión en todo
el cuerpo o aplicación de gotas, adición en el agua de bebida,
encapsulación en cuentas alginadas liofilizadas, y en la
inoculación in ovo en la cámara de aire (64, 65, 72, 267). Se
han realizado considerables estudios para identificar los
constituyentes de la microflora que origina la protec-
ción contra salmonelas; parece que una mezcla definida de
microorganismos produce cierto grado de protección con
mayor consistencia que los cultivos no definidos y también
proporcionaría más seguridad que la disponible con las
mezclas de microorganismos no conocidos. La eficacia
protectora de las mezclas de pequeñas cantidades de bacte-
rias intestinales por lo general es muy limitada (289), pero
diversas mezclas definidas pueden proporcionar protección
significativa (66, 121,236,289).
Se han identificado varios factores que afectan la uti-
lidad de los cultivos de EC para controlar las infecciones
por salmonelas PT en las aves. Aunque el tratamiento por
EC reduce en general la incidencia de colonización intesti-
nal por salmonelas, no la previene del todo. Incluso, la
eficacia protectora de los cultivos de EC puede llegar a ser
rebasado a veces por una grave exposición a salmonelas
(283). Por tanto, la administración de cultivos de EC puede
contribuir de manera significativa en un esfuerzo por con-
trolar Salmonella, pero todavía son necesarios la limpieza y
desínfección apropiadas, bioseguridad, reducción de roedo-
res, y otras medidas similares para minimizar la oportunidad
de la exposición a las salmonelas (243). Los factores que
pueden alterar la microflora intestinal normal, tales como la
administración de antibióticos y la privación de agua y
alimento, también pueden interferir con las capacidades
protectoras de cultivos de EC (9,155,331).
Vacunación
La vacunación para reducir la susceptibilidad de las aves
contra la infección PT ha examinado tanto con preparacio-
nes vivas como muertas. Las vacunas vivas de Salmonella
serelacionan a menudo con una respuestamás intensa o más
prolongada en las aves, tal vez debido a que los antigenos
relevantes se pueden afectar de manera adversa durante la
preparación de las vacunas muertas, o por que las vacunas
vivas presentan antigenos relevantes para el sistema inmu-
nitario del huésped de manera más persistente (18). Las
vacunas muertas también pueden tallar en producir por
completo una porción mediada por células de la respuesta
protectora (227). No obstante, tanto las vacunas muertas
como las vivas se han relacionado con protección significa-
tiva contra las salmonelas, aunque ningún tipo de vacuna ha
demostrado proporcionar de manera consistente una barrera
impenetrable contra la infección. Incluso, la privación de
agua y alimento y el estrés ambiental, como el calor pueden
comprometer la efectividad de la vacuna (232). Por tanto,
igual que la exclusión competitiva, la vacunación se utiliza
de manera efectiva en conjunto con las'prácticas de manejo
que reducen las oportunidades para las parvadas de ser
expuestas contra las salmonelas PT.
En años recientes se ha renovado el interés por el uso
de vacunas muertas (bacterinas) en aves debido a la impor-
tancia de S. enteritidis. Se informa que la administración
110 . Er¡{ermedadesde las aves
subcutánea de bacterinas con adyuvante en emulsión de
aceite para gallinas ponedoras, reduce de manera significa-
tiva la incidencia de diseminación fecal y la cantidad de
S. enJeritidis eliminadas en las heces, la frecuencia de aisla-
miento de S. enJeritidis en varios tejidos internos y la inci-
dencia de producción de huevos con contenido contaminado
seguido por exposición oral subsecuente (119, 120, 232).
Los pollos vacunadoscon bacterinas,demuestranreducciones
en la mortalidad, lesiones, signos clínicos, y la invasión de
órganos por más de 12 semanas después de la vacunación
cuando se expusieron a S. enJeritidis por vías 1V o 1M (307, 308).
En pavos, las vacunas de subunidades, compuestas de pro-
teínas de membrana externa de Sa/mone//a incorporadas en
complejos inmunoestimulantes conjugados con lípidos, han
sido eficaces contra S. enteritidis y S. heide/berg (43, 44).
Las vacunas vivas atenuadas necesitan persistir en
los tejidos lo suficiente como para inducir una respuesta
inmunitaria protectora, pero deben ser avirulentas y
eliminarse finalmente de las aves vacunadas. Se han
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atenuadas por varios métodos diferentes, en cuanto a su
eficacia protectora en aves. La administración oral o intra-
muscular de varios mutantes-aroA de 5: enteritidis (auxótrofos
que no crecen bien in vivo, debido a su incapacidad para
sintetizar compuestos aromáticos particulares), ha sido se-
ñalada por reducir la diseminación fecal, la transmisión
horizontal y la colonización o invasión de órganos después
de la exposición IV (19, 54, 55, 56). Se ha encontrado que
esta protección persiste por más de 23 semanas luego de la
administración de la cepa vacunal (57). La inmunización
oral con cepas arDA de S. enteritidis no brinda protección
cruzadade manera muy eficaz contra la exposición S. typhi-
murium (56, 57). Una cepa de S. typhimurium (ÓCyaócrp un
mutante doble con deleciones de adenilil ciclasa y la proteí-
nareceptora de AMP cíclico) proporcionó una protección
muy fuerte contra la colonización intestinal y la invasión
de órganos por S. typhimurium, y también cierto grado de
protección contra las salmonelas de otros serogrupos (133).
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INTRODUCCiÓN
La arizonosis es una enfennedad septicémica aguda, de
manera primaria en jóvenes pavipollos, causada por las
bacterias Sa/mone//a arizonae, que es uno de los serotipos
identificados con mayor frecuencia en EUA (28), y está
relacionada con morbilidad y mortalidad significativas. La
enfennedad no se distingue de manera clinica de la salmo-
nelosis y se le conoce como infección arizona o arizonosis
aviar (AA). La arizonosis es de considerable importancia
económica para la industria de la producción de pavos en
Norteamérica, y ciertas partes del mundo, por la reducción
en la producción de huevo y la incubabilidad (16, 17,35,
47,57,83,87).
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S. arizonae representa un grupo antigénicamente di-
verso de bacterias (se han identificado 300 serotipos), que
puede distinguirse bioquimicamente de otras especies del
género Sa/mone//a. De manera histórica, los microorganis-
mos que ahora se clasifican como S. arizonae fueron inclui-
dos en el género Arizona, y son referidos como el grupo
arizona, arizonas o paraclonos. En 1982, el lnternationa/
Subcommittee on Taxonomy ofEnterobacteriaceae, decidió
que el grupo arizonadeberíaclasificarsecomo dos subes-
pecies del género Sa/mone//a con base a las relaciones de
DNA con las de las especies Sa/mone//a. Las primeras
revisiones acerca del grupo arizona y la arizonosis han sido
publicadas (3, 4, 42).
120 . Enfermedades de las aves (Capítulo3)

HISTORIA
Caldwall y Ryerson fueron los primeros en aislar micro-
organismos semejantes a Sa/mone//a a partir de reptiles
enfermos pertenecientes a regiones semiáridas alrededor
de Tucson, Arizona (8). Sin embargo, es probable, que las
bacterias se aislaran antes en aves. Lewis y Hitchner (62),
comunicaron previamente la recuperación de bacterias que
fermentan lentamente lactosa de pollos con una enfermedad
semejante a la salmonelosis. Esta infección tal vez se debió
a un miembro del grupo arizona, y puede representar el
primer informe de AA. En Gran Bretaña, el primer informe
de AA en aves procede de 1968 (53).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
AA se presenta en todo el mundo donde se críen aves. En
alguna ocasión, S. arizonae 18:Z4, Z32 fue endémico
en parvadas de pollos de Norteamérica. Se informó de
índices de aislamiento muy elevados en California en 1968,
1969, pero disminuyeron de manera considerable hacia
1972 (65). Se ha eliminado de la industria de producción
de pavos en Gran Bretafia (5, 53, 88).
. ETIOLOGíA
Ewing y sus colegas (22, 25, 26, 27, 64), hicieron una
clasificación más de la definición, por las cuales pueden
diferenciarse con rapidez las características bioquimicas y
antigénicas de miembros del género Arizona de otras Ente-
robacteriaceae. En este capitulo se utiliza la terminología
propuesta por los Centerslar Disease Control and Preven-
tion, por ejemplo S. arizonae l8:Z A, Z32 (véase Estructura
antigénica).
Morfología y tincíón
S. arizonae se asemeja a otros microorganismos entéricos;
son bacilos gramnegativos, que no esporulan y que son
móviles con flagelos peritricos.
Requerimientos de crecimiento
Los miembros se pueden cultivar en medios líquidos y de
laboratorio ordinarios, revelan un crecimiento abundante
similar al de las salmonelas. Casi todos los cultivos crecen
muy bien en agares Salmonella-Shigella y verde brillante
(VB), al igual que en otros medios sólidos recomendados
para el aislamiento de las salmonelas. En el aislamiento
inicial, por lo general las colonias se parecen a las de
salmonela, pero pueden desarrollar un cambio indicador
típico de los fermentadores de lactosa después de la incuba-
ción por varios días o semanas.Las cepas fermentan lactosa
con rapidez, poco frecuente en aves, y no pueden ser distin-
guibles de lascoliformes normales, los cuales se inhiben por
lo común por estos medios. El uso rutinario de un medio en
placa de sulfito de bismuto, se recomendaba (19,42, 64)
para facilitar el reconocimiento preliminar de las cepas de
arizona que fermentan lactosa, antes de descartar la posibi-
lidad de que sean coliformes.

Clasificación Propiedades bioquímicas

Los cultivos que presentanlas siguientescaracterísticasbioquí-
Desde 1939, se han hecho muchos intentos por encontrarle micas son clasificables de manera serológica casi de manera
una posición taxonómica aceptable en general a este grupo invariable, como miembros de S. arizonae (24, 26, 12).
de bacterias;se han utilizado varios sistemasde clasificación y
se ha aplicado una gran variedad de nombres y designacio- Dextrosa Fermentadacon gas
nes a estos microorganismos. Lactosa Fermentada,como una regla,
Edwards y colaboradores (citados en 64), establecie- lentao repentinamente
ron la similitud bioquímica y antigénica de las arizonas y Sucrosa No fermentada,como una regla
salmonelas; sin embargo, se encontraron suficientes dife- Manitol Fermentadacon gas
rencias entre los grupos como parajustificar la clasificación Maltosa Fermentadacon gas
de las arizonas en un género por separado. Kauffmann y Dulcitol No fermentada
Edwards (55), emplearon primero el nombre A. arizonae, lnositol No fermentada
que también utilizó Ewing (21) para los miembros del lndol No producido,como regla
género Arizona (género 11de la tribu Salmonellae). Ewing, Rojo de metilo Positivo
propuso un nuevo tipo de nombre Arizona hinshawii (23) Voges-Proskauer Negativo
para darle crédito al trabajo pionero en AA de W.R. Wins- Tartratode Jordan Sin reacción
haw en pavos, reptiles, y otros animales. Kauffmann (54), Sulfurode hidrógeno Positivo
incluyó de manera subsecuentelas arizonas en su subgénero Urea No hidrolizada
III del género Salmonella, designándolas S. arizonae y Gelatina Licuadacon lentitud
registró sus fórmulas antigénicas sólo en el esquema sim- Cianurode potasio Negativo,como unaregla
plificado de Kauffmann- White. Las arizonas se han clasifi- Nitratos Reducidos
cado en el género Salmonella en la octava edición del Movilidad Positiva
Bergey s Manual (7) y todos los microorganismo s en el Betagalactosidasa Positiva
grupo se designaron Salmonella arizonae. Descarboxilasas

Lisina Positiva
Arginina Positiva,por lo general
retardada
OmitiDa Positiva
Malonato Positiva
Fenilalaninadesaminasa Negativa
Casi todos los aislamientos en aves, a diferencia de las sal-
monelas, fermentan lactosa por lo general a los 7 a 10 días
de incubación. La falla de los cultivos para fermentar dul-
citol e inositol o para utilizar tartrato-D, su lenta licuefacción
de gelatina, y sus reacciones positivas en malonato de sodio
y galactosidada beta son muy útiles para diferenciar de otros
miembros del grupo de Sa/mone//a.
Citrobacter
Parapropósitos de clasificación e identificación, S. arizonae
debe diferenciarse no sólo de otras salmonelas, sino tam-
bién del género relacionado antigénicamente, Citrobacter
de la tribu Salmonellae. Los miembros de este género no son
conocidos por ser patógenos para las aves, pero desde un
punto de vista diagnóstico se pueden confundir con cultivos
de Salmonella en el aislamiento inicial de muestras de heces.
Los anteriores "paracolons" Bethesda-Ballerup (~ inter-
medium) están incluidos en el género Citrobacter, junto con
los cultivos antes clasificados como &cherichia freundii.
Resistencia a agentes químicos y físicos
Las arizonas se destruyen con rapidez por calor y desinfec-
tantes comunes, pero han sobrevivido en agua contaminada
durante cinco meses, en alimento contaminado por 17 me-
ses, en excretas de pavo varía de 6 a 7 meses, y por 5 a 25
o más semanasen materiales y utensilios en casetasde aves
(2,31,56,57,76,80). Las propiedades de resistencia son
muy similares a las de las salmonelas.
Estructura antigénica
Las cepas de S. arizonae se encuentran relacionadas de
manera antigénica con las salmonelas y otras Enterobacte-
riaceae y son idénticos los procedimientos para estudiar e
identificar su estructura antigénica, que aquéllos para los
microorganismos paratifoideos. Se han demostrado 34 an-
tigenos somáticos (O) y 43 flagelares (H).
Se ha utilizado el sistema de nomenclatura para los
serotipos, utilizado para designar a los miembros del género
Sa/mone//a. Al escribir las fórmulas antigénicas, se utilizan
comas para separar los factores de antígenos O, dos puntos
para diferenciar los antígenos O y H, comas para apartar
los factores antigénicos H dentro de una fase sencilla y
guión o raya para diferenciar la primera fase de la segunda,
y a su vez a ésta de tercera, etcétera. De estemodo, la especie
tipo monofásica podría designarse como S. arizonae
18/:Z4,Z32.
La evolución de la nomenclatura para las salmonelas,
ha resultado en cierta confusión acerca de la identificación
de las cepas. Dos cepas, que con anterioridad se designaron
como 7:1,7,8 y 7:1,2,6 ahora se reconocen como 18:Z4,Z32
y 18:Z4, Z23 respectivamente. Asimismo, hay confusión
debido a que aún a pesar de que sólo existen 34 antígenos
Infecciones
por sa/mone//a. '21
o y 43 H, en ocasiones se designa un aislamiento como
65:Z52, Z53. La última, es la designación que se apega al
sistema reconocido por los Centerslor Disease Control and
Prevention y por la World Health Organization.
Patogenicidad
S. arizonae puede invadir la corriente sanguínea, en especial
en aves jóvenes; se ha informado de elevada mortalidad
(16). Lewis y Hitchner (62) registraron mortalidad de 32 a
50% en los pollitos infectados. Otros, han observado mor-
talidad general entre lOa 50%, con pollitos y pavipollos
especialmente susceptibles en los primeros días des-
pués de la eclosión, y con mortalidad continua por 3 a 4
semanas (1, 15, 44, 57, 75, 87). Geissler y Youssef (30),
inocularon o sumergieron huevos de pollo con S. arizonae;
100% y 40 a 79% de los embriones en los respectivos
grupos murieron durante la incubación. La incubabilidad
para el último grupo varió de O a 21 a 70%, con evidencia
de que los microorganismos penetraron las estructuras in-
ternas de los huevos.
Worcester (98), observó que S. arizonae puede pe-
netrar la pared del intestino y permanecer ahí de manera
indefinida.
. PATOGÉNESIS y EPIZOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
S. arizonae no conoce barreras de huéspedesy se encuentra
ampliamente distribuido en la naturaleza en una variedad de
especiesde aves, mamiferos y reptiles (9, 15, 16, 17, 64, 78,
84, 96, 97).
Entre las aves, AA se encuentra con mayor frecuencia
en pavos.Greenfield (39), notó que no pareceser importante de
maneraeconómicaAA en pollos, aunque los pollos se pueden
afectar de manera natural o experimental (15, 62, 86).
Dougherty (10), aisló S. arizonae de higado de pato,
presentando lesiones muy similares a las originadas por
infecciones paratifoideas.
Para una revisión acerca de AA como una enfermedad
en humanos que ocasiona gastroenteritis, y con frecuencia,
infecciones entéricas con fiebre e infecciones focales, véase
Guckian y colaboradores (45), Martin y colaboradores (64),
Williams y Hobbs (94), Johnson y colaboradores (52), y
Weiss y colaboradores (90).
Transmisión, portadores y vectores
El ciclo de transmisión de AA en aves es idéntico al esta-
blecido para las salmonelas móviles (véase Infecciones
paratifoideas). Las aves adultas infectadas a menudo son
portadores intestinales y diseminadores de S. arizonae por
largos periodos (14). Las aves silvestres (67), ratas y rato-
nes (35), y reptiles (46, 48) se han citado como fuentes
frecuentes de los microorganismo s para las parvadas de la
industria.
Se ha informado de infecciones intestinales (47,82) Y
Adler y Rosenwald (1), comunicaron que AA en pavos
adultos se confina de manera primaria al intestino.
122 . Enfermedades de las aves
La transmisión de AA a través de los huevos es men-
cionada por muchos investigadores (6,14, 15, 16, 17,37,
47), Y la recuperación de S. arizonae de ovarios de pavas
adultas (29, 47, 83) sugiere que se desarrolla la transmisión
transovárica. La contaminación directa de los ovarios me-
diante infección sistémica puede seguir a la ingestión de los
microorganismos (58, 83, 85). Perek y colaboradores (74),
aislaron S. arizonae a partir del semen de gallos.
S. arizonae a partir de contaminación fecal tiene un
patrón de penetración del cascarón y membranas del mismo
en huevos de pollo, muy similar al de S. typhimurium,
cuando se incuba a 37.2 °C, resultando en la presencia
frecuente de los microorganismos en huevos de pollo y pavo
(14,37,83,93). La contaminación fecal puede diseminar la
infección desde otras especies animales hacia las aves.
Goetz (35), encontró un índice de infeccíón de 90% en ratas
y 50% en ratones en los edificios de una granja de pavos,
donde la infección representabaun problema en los pavipo-
lIoso Varios tipos de aves silvestres, reptiles, y muchas
especies comunes también pueden infectar a las aves.
AA se transmite en la incubadora y los criaderos
mediante contacto directo y a través de alimento yagua
contaminados (20, 57).
Signos
Aunque los signos de AA en aves no son específicos, los
pollos y pavipollos infectados pueden presentarse con
indiferencia y desarrollo de diarrea, parálisis de las patas,
cuello torcido, y pastosidad alrededor de la cloaca. Puede
haber ceguera ocasionada por material caseosoque cubre la
retina (57, 86). Las aves infectadas tienden a sentarse so-
bre los tarsos y hacinarse. En pavipollos con infección
cerebral se pueden observar signos nerviosos, que in-
cluyen convulsiones (51, 73). Sato y Adler (83) observa-
ron que los signos clínicos de AA se observan con muy
poca frecuencia en pavos adultos y rara vez mueren por la
infección.
lesiones macroscópicas e histopatologia
En pavipollos, las lesiones macroscópicas y microscópicas
por AA están bien descritas (36, 79, 86, 91); estas lesiones,
ya sea en infecciones naturales o experimentales con S. ari-
zonae, son comparables con las lesiones inducidas por
microorganismos paratifoideos; se observa hígado aumen-
tado de tamaño y manchado con focos blancos. También,
retienen las yemas, hay exudado caseoso en la cavidad
abdominal, corazones descoloridos y exudado en las menin-
ges del cerebro. Uno de los cambios patológicos observados
con mayor frecuencia es la presencia de exudado en el
humor vítreo de uno o ambos ojos en pavipollos (figura
3-1G, en el subcapítulo: Pulorosi~ y tifoidea aviar). Al
microscopio, este exudado está constituido por una gran
cantidad de heterófilos desgranulados y mezclados con
fibrina y numerosas bacterias. En el cerebro, hay meningitis
grave con infiltración de heterófilos mezclados con algo de
fibrina y colonias bacterianas (figura 3-5). También se
puede apreciar exudado similar en los ventrículos y hay
malacia, inflamación y trombosis vascular en la corteza
cerebral. De manera interesante. son mínimos los cambios
(Capítulo3)
en otros órganos, tales como la necrosis de los hepatocitos,
aumento en la cantidad de células reticuloendoteliales en el
bazo, y congestión vascular de algunos órganos.
Las lesiones típicas de septicemia generalizada, inclu-
yen peritonitis, sacos vitelinos retenidos, hígado agrandado
con manchas amarillas, y corazón descolorido, que también
sehan descrito en pollos infectados de manera experimental
por Lewis y Hitchner (62). Goetz y Quortrup (36), descri-
bieron un mat~rial caseoso en los ciegos, similar al obser-
vado en la pulorosis. Hinshaw y MacNeil (47), observaron
que los pavos adultos infectados con S. arizonae presenta-
ron pequeñas cantidades de exudado caseoso en la cavidad
abdominal y ovarios quísticos.
DIAGNÓSTICO
La mortalidad elevada, los signos neurológicos y la ceguera
en pavos se pueden utilizar para el diagnóstico presuntivo
de AA. Sin embargo, estos signos clínicos, al igual que las
lesiones, se pueden observar en otras infecciones por
Salmonel/a, incluyendo las provocadas por microorganis-
mos paratifoideos. Los signos neurológicos pueden origi-
narse por la enfermedad de 1'-iewcastle,la aspergilosis, y la
deficiencia de vitamina E (encefalomalacia). La ceguera en
los pavipollos puede deberse a la aspergilosis, por tanto, se
debe confirmar AA medianteaislamientoe identificación de la
bacteria causante. Los microorganismos por lo general, se
puedenrecuperarde hígado, bazo, sangrecardiaca, sacosvite-
linos no absorbidos,intestino,pulmones,riñones, cerebroy ojo.
Aislamiento e identificación del agente
causal
Se emplean los procedimientos de cultivo idénticos a los
delineadosy discutidos como InfeccionesParatifoideas,
para el aislamiento e identificación de arizonas. Se han
descrito los métodos estándar para el aislamiento y la iden-
tificación bioquímica o serológica de S. arizonae de tejidos
de aves, huevos y embriones, y muestras ambientales (19,
24, 88, 95). El medio de sulfito de bismuto se puede utilizar
para el sembradoen caldos de enriquecimiento ademásde BY
sulfa si se desea.Los dos serotipos comunes de S. arizonae
en pavos, son fermentadores lentos de lactosa y, por tanto,
idénticos a las paratifoideas en el aislamiento incial en agar
BY.
Se puede utilizar el caldo cistina-selenita en el enrique-
cimiento de cultivos tisulares fecales y orgánicos (57, 82,
83). El caldo de selenita incubado a 43 °C producen menos
aislamientos de arizonas que los caldos de tetrationato o
selenita Fa 35 °C (40).
De las 49 cepasde S. arizonae, todas aisladas de pavos,
tuvieron características bioquímicas y de cultivo símilares,
variando sólo en el uso de citrato y melibiosa (89). Casi
todas las cepas de S. arizonae resultaron sensíbles sólo al
cloramfenicol y al ácido nalidíxico entre los antibióticos
probados. Kumar y colaboradores (59), encontraron que los
caldos BV selenita con sulfapirídina (VBSS) y tetrationato
BV dan resultados comparables con S. arizonae, pero a
 Infecciones por salmonella . J2 3

48 horas había considerable reducción en la recuperación

de arizonas de VBSS en los tubos inoculados de manera
inicial con gran número de microorganismos. Littell (63),
describe un medio de siembra diferencial para el aislamien-
to de S. arizonae, el cual produce una reacción uniforme
para S. arizonae lactosa positiva y lactosa negativa, y las
distingue de otras salmonelas.
SnoeyenbosySmyser (87), creyeron que el cultivo de la
cama podía ayudar en la realización de estudios epidemio-
lógicos y en la identificación de parvadas de pavos infecta-
dos como parte de un programa de control. Greenfield y
Bigland (41), observaron que el cultivo de la cama de los
pavos, podría ser un medio útil para detectar AA insidiosas.
El cutivo de las membranas del cascarón de huevos de
pavo y de los cascarones serecomiendamásqueel material
de la yema, para detectar con rapidez huevos contaminados
con arizonas (11,43,77).

Serología
El análisis serológico de los cultivos resulta básico en los
estudiosepizootiológicos de AA en aves;los cultivos sepueden
enviar al Salmonella Serotyping Laboratory, National
Veterinary Services Laboratories P.o. Box 844, Ames, lA
500l O,EVA, para la caracterizaciónbioquimica y tipificación
antigénica.
Edwards y Galton (13), observaron que es esencial
utilizar antisuero polivalente de S. arizonae en el examen
preliminar de los cultivos, ya que los tipos arizona no
son aglutinados por el antisuero polivalente Salmonella.
Kowalski y Stephens (57), emplearon cultivos en caldo
Figura 3-5. Cerebro con meningitis y encefalitis relaciona-
formal in izado y antisuero polivalente S. arizonae en la das con infección por Salmonella arizonae, 300x.
identificación serológica de los cultivos de arizonas. Snoe-
yenbos y Smyser (87), utilizaron antisuero polivalente flagelar
S. arizonae, Z32 flagelar Salmonella, y antisuero 18 semá- una bacterina de S. arizonae en emulsiónoleosa en parvadas
tico Salmonella en estudios de cultivos sospechosos de ser infectadas con el propósito de reducir la transmisión. Debi-
S. arizonae. do a la contaminación, se inició un nuevo programa para los
edificios principales (confinamiento total, pisos pavimenta-
dos, a prueba de aves). Se puso en práctica un programa de
limpieza y desinfección después de la despoblación y se
TRATAMIENTO examinaron los edificios para determinar la efectividad del
programa. Por último, se hizo especial énfasis en la frecuen-
cia de las prácticas de colección del huevo. Sólo se utilizó
La quimioterapia puede reducir las pérdidas en los brotes alimento granulado sin ingredientes animales o subproduc-
agudos de AA, y se puede recomendar para prevenir la tos avícolas. El programa ha tenido mucho éxito.
diseminación de la enfermedad en las parvadas comerciales.
Williams (92), revisó varios tratamientosparaAA. En EVA, los
únicos fánnacos aprobadospor la F ood and Drug Administra-
tion para el tratamiento de AA son la furazolidona y los PREVENCiÓN Y CONTROL
antibióticos inyectables, gentamicina y espectinomicina,
los cuales se utilizan en la incubadora, y han controlado las
pérdidas agudas y la morbilidad que se pueden presentar en Debido a que S. arizonae se transmite por huevo, se deben
las primeras tres semanasde edad. Se han comunicado aisla- desarrollarparvadaslibres de reproductorasprimarias libres de
mientos de S. arizonae resistentes a la gentarnicina (18, 49). S. arizonae. El programa de control al nivel de los repro-
Ghazikhanian y colaboradores (34), revisaron el pro- ductores multiplicadores depende de tener una parvada de
grama de un reproductor primario para reducir y eliminar reemplazo libre de S. arizonae. Los procedimientos de ma-
S. arizonae de una operación reproductora básica. Vnacom- nejo descritospara las infecciones paratifoideas son aplicables
binación de tratamiento con antibiótico para los huevos en para el nivel multiplicador, excepto por el tratamiento con
la incubadora (inmersión e inyectado) resultó con éxito antibióticos de los huevos en incubación. El confinamiento
en producir una parvada libre de S. arizonae (33, 66). Ade- total, instalaciones a prueba de aves y roedores que puedan
más del programa de tratamiento de los huevos. se utilizó ser limoiados v desinfectados. al ill:ual Que alimentos e
J24 . Erifermedades
de las aves
ingredientesde alimentos, y el seguimiento microbiológico en
las granjas de incubación y de reproductores son esenciales.
Pruebasserológicas
Las pruebas serológicas no son muy eficaces en la detección
o control de AA en pavos (1, 76, 98).
Se han señalado métodos para preparar y utilizar anti-
genos de S. arizonae para pruebas serológicas de pollos y
pavos (4).
Timms (88), encontró que casi todos los métodos
confiables y satisfactorios para detectar S. arizonae en
varias etapas de infección en pavos adultos, fueron las
pruebas rápidas de suero (RS) y la prueba somática de
aglutinación en tubo (AT). La prueba rápida en sangre
completa (SC), resulta un instrumento útil en las pruebas en
grandes cantidades de aves en el campo, pero se requiere la
confirmación por la prueba de AT. Se discutió el empleo de
las pruebas de difusión en gel agar, hemaglutinación indi-
recta, inmunofluorescencia, y aglutinación H para propor-
cionar evidencias de la infección. Lamont y Timms (61),
mencionaron el uso de las pruebas ATO, H, prueba rápida
de SC, y precipitación en agar gel para la detección de AA en
pavos. También encontraron que la prueba rápida de SC es
particularmente útil para hacer el seguimiento de la parvada.
Sato y Adler (82, 83), utilizaron un caldo de cultivo de
cepas arizona muy móviles tratado con formalina en la
preparación de antigeno H, y la suspensión de células trata-
das con etanol de agar infusión de carne de corazón para el
antigeno O. Encontraron que los pavos infectados de mane-
ra natural tuvieron reacciones positivas de aglutinación O
en algunas ocasiones durante el periodo en que se observa-
ron; sin embargo, algunas de las mismas aves resultaron
negativas cuando se probaron con el antigeno H. Las aglu-
tininas H desaparecieron antes que las O. No todas las aves
infectadas revelaron pruebas positivas de aglutinina O al
momento de la necropsia. Existe poca correlación entre los
resultados serológicos y la persistencia de la infección.
Kumar y colaboradores (60), desarrol1aronun antigeno
para prueba de microaglutinación (MA) con tinción de
tetrazolio para la detección de infecciones con S. arizonae
en pavos; la prueba demostró ser más sensible y mejor que
las pruebas AT y RS en la detección de pavos infectados
con S. arizonae. Los intentos para detectar la infección con
pruebas de microantiglobulina no tuvieron éxito.
Los portadores adultos pueden carecer de anticuerpos
detectables 12 a 14 semanasdespuésde la exposición, y las
hembras de pavo infectadas pasaron una fase negativa de
anticuerpos a las 16 a 20 semanas de edad cuando se
probaron casi todas las parvadas reproductoras (60, 88).
Cuando los ovarios inician su función, luego de un régimen
de luz de 28 a 32 semanas de edad, se pueden detectar los
anticuerpos. En esta etapa del ciclo reproductivo, es dema-
siado tarde para eliminar a las parvadas. Greenfield (38),
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(Capítulo 3)
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periodos lo suficientemente largos y tal vez no sean detec-
tables en las aves con infecciones subclínicas.
Nagaraja y colaboradores, encontraron que un ensayo
de inmunoabsorbencia ligada a enzimas (ELISA) con pro-
teínas de la membrana externa extraídas de S. arizonae como
antígenos,es muy sensibley especificapara la detección de la
infección por S. arizonae en parvadas reproductoras de
pavos (69, 71). Se consideró que es un valioso instrumento
para determinar qué parvada reproductora está infectada,
lo que permite un programa que se ajuste para reducir la
diseminación de S. arizonae al momento de la incubación.
Inmunización
Se han aplicado varios tipos de bacterinas para parvadas de
reemplazode pavos.Holte (50), encontró que las reproductoras
vacunadasexpuestasaS. arizonae 18:Z4, Z32 han reducido
la diseminación y estuvieron protegidas de la infección
sistémica, y por tanto la prevención de la transmisión de
arizona a los huevos. Se encontró que la inmunidad parental
se transmite de las gallinas vacunadas hacia los pavipollos.
Sato y Adler (81), encontraron varios grados de pro-
tección proporcionados por bacterinas de arizona en ratones
y pavos. Un cultivo completo tratado con formalina en gel
de hidróxido de aluminio, brindó la mejor protección, basado
en el número de microorganismos que migraron al bazo
después de la exposición intramuscular. En pavos, una
bacterina arizona tratada con cromo-alumbre proporcionó
protección contra la exposición oral e intraperitoneal (68).
La diseminación fecal para las primeras tres semanas des-
pués de la exposición pueden reducirse por inmunización
con bacterinas (1).
Gerlach y colaboradores (32), encontraron que el suero
de pavas no inmunizadas tenia efectos bacteriostáticos y
bactericidas en los cultivos de S. arizonae 18:Z4, Z32, pero
no había actividad inhibidora en el suero de aves vacunadas
con bacterina arizona o en el suero de reproductoras infec-
tadas de manera natural. La inhibición del crecimiento no
se relacionó con la presencia de anticuerpos aglutinantes;
de hecho, parece que lo opuesto es cierto. En contraste, se
informó de una sustancia bactericida en la albúmina de los
huevos de pavos vacunados (1).
Ghazikhanian y colaboradores (34), comunicaron re-
sultados importantes utilizando bacterinas emulsificadas en
aceite; se redujo la transmisión a los huevos después de la
exposición de 12% en controles no vacunados a 2% en
pavos vacunados. La vacunación contra la infección por
S. arizonae con una vacuna con adyuvante de aceite mineral
se evaluó en parvadas reproductoras de pavo en el labora-
torio y situaciones de campo por Nagaraja y colaboradores
(70, 72). Los resultados fueron alentadores; fue posible
obtener progenie libre de S. arizonae de parvadas reproduc-
toras vacunadas en ambientes infectados.
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 INTRODUCCiÓN
La colibacilosis se refiere a cualquier infección localizada
o sistémica causada por completo o de manera parcial por
Escherichia coli, incluyendo colisepticemia, coligranuloma
o enfermedad de Hjarre, enfermedad de los sacos aéreos o
enfermedad respiratoria crónica (ERC), celulitis aviar (pro-
ceso inflamatorio), síndrome de la cabeza hinchada, perito-
nitis, salpingitis, osteomielitis/sinovitis, panoftalmitis, e
infección del saco vitelin%nfalitis. La colibacilosis en
mamíferos es, con mayor frecuencia, una enfermedad enté-
rica primaria, mientras que la colibacilosis en aves es, de
manera típica, un problema secundario localizado o una
enfermedad sistémica que se presenta cuando se han altera-
do o han sido sobrepasadas las defensas del huésped. Es
posible identificar mediante cultivos a otras bacterias opor-
tunistas, que pueden actuar de manera similar a E. coli en
infecciones secundarias. En conjunto, las infecciones cau-
sadas por E. coli son causantes de importantes pérdidas
económicas para la industria avícola, por ejemplo, 43% de
los cadáveres de aves de engorda decomisados por enfero:
medad durante el procesamiento, tienen lesiones que corres-
ponden con colisepticemia (98).
Casi todos los serotipos de E. coli aislados de aves
resultan patógenos sólo para las aves, y no se reconocen
como causa importante de infecciones en otros animales,
incluyendo a los seres humanos. Los pollos, sin embargo,
son susceptibles a la colonización por E. coli OI57:H7, un
importante patógeno enterohemorrágico para humanos. Se
ha observado contaminación natural de la carne de los pollos
con estemicroorganismo, y un brote de enfermedaddiarreica
por alimento se relacionó con pavos contaminados (8, 22,
32, 80). Las características de E. coli virulenta en aves y
otros animales se comparten con frecuencia (por ejemplo,
antígeno K 1), y las cepas aviares pueden ser una fuente
potencial de genes y plásmidos que se codifican para resis-
tencia antimicrobiana y factores de virulencia (14, 51~ Los
serotipos relacionados con enfermedad diarreica en huma-
nos (14) y cepas que producen enterotoxinas tennolábiles y
170
termoestablesque sehan aisladode pollos en el sudestede
Asia (1).
Para Iw.:~: recientesen la colibacilosis en aves
véanse6,7,38.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Los variados serotipos de E. co/i son habitantes intestinales
de animales, y también de humanos, y tal vez infectan a casi
todos los mamíferos y aves; por tanto, tienen una distribu-
ción cosmopolita. Con mayor frecuencia se informa de
enfermedad clínica en pollos, pavos y patos.
E. co/i es un habitante común en las vías intestinales
de los animales, en una concentración de 106/g. Se encuen-
tran grandes cantidades en aves jóvenes, aves sin una flora
normal establecida y en el aparato intestinal inferior (21, 54,
95). Su presencia en el agua de bebida se considera indica-
tiva de contaminación fecal. Entre pollos sanos, lOa 15%
de los coliformes intestinales pertenecen a los serotipos
potencialmente patógenos (45). Las cepas intestinales no
son necesariamente del mismo serotipo que aquél del saco
pericárdico de la misma ave. Es común la transmisión de
E. co/i por medio del huevo y probar así una alta mortalidad
en pollitos. Son más frecuentes los coliformes patógenos en
el intestino de pollitos recién nacidos que en los huevos de
los cuales nacen (46), lo cual sugiere una diseminación
rápida después del nacimiento. Parece ser que la principal
fuente de infección de huevos es la contaminación fecal de
la superficie, con una penetración posterior hacia el casca-
rón y la membrana. Pueden encontrarse bacterias coliformes
en la cama y materia fecal. El polvo de las naves avícolas
puedentener hasta 105a 106deE. co/i/g. Estas bacterias per-
sisten por periodos prolongados, en particular cuando se
secan (44). Después de remojar el polvo con agua, hubo
reducción de 84 a 97% en siete díag. Muchas veces, se
contamina el alimento con coliformes patógenos, pero és-
tos se pueden destruir mediante procesos de peletizado en
 '30 . Enfermedades de las aves
caliente.Las deyeccionesde roedoresa menudocontienen
coliformes patógenos.Asimismo, puedenintroducirsese-
rotipos patógenosen las parvadasavícolaspor medio del
aguacontaminada(62).
ETIOLOGíA
E. coli es un bacilo gramnegativo, no ácidorresistente, de
tinción uniforme, que no forma esporasy que por lo generales
de 2 a 3 x 0.6 ¡tm, y puede variar su tamaño y forma.
Muchas cepas son móviles y tienen tlagelos peritricos. En
un estudio (76), 57% de 607 aislamientos resultaron móviles.
Requerimientos para crecimiento
E. coli crece en medios nutritivos comunes a temperaturas
de 18 a 44 °C o menores. En placas de agar incubadas du-
rante 24 horas a 37 °C, las colonias son bajas, convexas,
lisasy sin color. Por lo común, tienen un diámetro de l a 3 mm
con estructura granular y un margen completo. E. coli se
desarrolla bien en caldo, produciendo un crecimiento turbio.
Propiedades bioquimicas
Produce ácido y gas en glucosa, maltosa, manitol, xilosa,
glicerol, ramnosa, sorbitol y arabinosa, pero no en dextrina,
almidón o inositol. Pocas cepas fermentan lactosa de manera
lenta o no lo hacen; es variable la fermentación de adonitol,
sacarosa,salicina, rafinosa y dulcitol. E. co/j ocasiona reac-
ciones positivas en rojo de metilo y negativa a las reacciones
de Voges-Proskauer. No origina sulfuro de hidrógeno en
medio de hierro de Kligler. No crece en presencia de cianuro
potásico, hidroliza la urea, licua gelatina o crece en medio
de citrato (28). E. co/j aislada de las aves tiene propiedades
bioquímicas similares a aquéllas de otras fuentes (4).
Estructuras antigénicas
Se clasifican varios serotipos de E. coli de acuerdo con el
esquema de Ewing (27). Sojka (33) ha revisado los co-
nocimientos acercade la estructum antigénica de E. coli y su
relación antigénica con otras especies (78). Actualmente se
reconocenlos antigenos 173 O, 74K, 53H Y 17F (56, 96). Las
cepasrugosasautoaglutinan y no se pueden serotipificar (96).
Antigeno o (somático)
El antígeno O es la endotoxina liberada luego de la lisis de
células lisas. Se compone de un complejo de polisacáridos
fosfolípidos con una fracción proteínica resistente al calen-
tamiento. Sehan descrito métodos para la preparacióny uso de
antisuero O, el cual aglutina a antígenos a títulos altos (por
lo general mayores de 1:2560) cuando la mezcla antígeno-an-
ti cuerpo se incuba a 50 °C durante 24 horas (27, 78, 96).
Antígeno K (capsular)
Los antígenosK son ácidospoliméricosque contienen2%
de carbohidratosreductores.Estánrelacionadoscon la vi-
rulencia,se encuentranen la superficiede la célula, inter-
(Capítulo4)
fieren con la aglutinación O y pueden removerse mediante
calentamiento a 100 °C durante una hora. Sin embargo,
cimas cepasrequieren un calentamientohastapor dos horas y
media a 121°C. Con base en su termoestabilidad, los antí-
genos K se subdividen en las formas L, A Y B. El antisuero
se prepara en conejos mediante la inoculación intravenosa
de microorganismos vivos. Los títulos de aglutinación en
tubo sedeterminan incubando las mezclas antígeno-antisue-
ro a 37 °C durante dos horas, y una noche más a 4 °C. Los
títulos son bajos (1: 100 a 1:400). Puede identificarse a gran
parte de estos antígenos por la prueba de aglutinación en
placa, utilizando suero debidamente diluido (96).
Antígeno H (flagelar)
Los antígenos H no se emplean a menudo para la identifi-
cación antigénica de E. co/j aislada, y no se correlacionan
con patogenicidad. Son proteínas que se destruyen a 100 °c.
Las pruebas de aglutinación en tubo se leen después de una
incubación a 37 °c durante dos horas.
Antígeno F (Pilus)
Los antígenos F participan en la adhesión a las células. Los
pilis se clasifican como sensibles o resistentes a la mano-
sa, dependiendo de si se inhibe o no la aglutinación
cuando hay manosa, respectivamente. Aunque a menudo
se relacionan los pilis con la virulencia de E. coli en
mamíferos, la importancia de los pilis en la enfermedad
en las aves no está clara.
Serotipos .
Se han hecho muchasinvestigacionesen el mundo para
determinarserotipos,casi siempre se relacionan con la
enfermedadde las aves.Por muchosaf\os,la mayor parte
de los serotiposhan sido 01, 02, 035 y 078 (47, 78).
Muchosotros serotiposse han encontradocon menor fre-
cuencia,mientrasque algunosaislamientospat6genosno
pertenecena serotiposconocidoso no sontipificables.
Otras característícas
Además de la serotipificación, los aislamientos de E. coli
pueden caracterizarse por su resistencia a los antibióti-
cos, toxigenicidad, presencia de adhesinas que incluyen la
piliación, adhesión a las células, l1emaglutinación, lisogenia
(tipificación de fagos) y presentación de plásmidos. Se han
desarrollado pruebas DNA y RCP con el propósito de de-
tectar aquellos genes específicos importantes en la virulen-
cia (56, 96). La electroforesis con enzimas multilocus
identificaron genotipos específicos, los cuales demostraron
que son pocos los tipos clonales que originan las diferentes
formas de colibacilosis en pollos y pavos en amplias
áreas geográficas (56, 89). La virulencia varió poco entre
los aislamientos dentro de un grupo clonal, pero variaron
considerablemente entre los grupos clonales.
PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Setentay cuatro (48%) de ] 54 serotiposde E. coli causaronla
pericarditis y mortalidad en pollitos de tres semanas de
 Co/ibaci/osis . 131

edad, luego de la inoculación de los sacos aéreos,muerte de

embriones de 13 días de edad, o ambos, después de la inocu-
lación alantoidea (76). Se podrían haber encontrado otros
serotipos patógenos si se hubieran utilizado otras vías de
inoculación. Grupos clonales relacionados (89)
genéticamente
Factores de virulencia bacteriana Ciertos serotipos O
(01,02,035,078) (15,47,78)
A partir de aves enfermas se ha identificado a una cantidad Antigenos capsulares K1 y K80 (12, 90)
de potenciales factores de virulencia en las cepas aisladas de Fermentación de adonitol (74)
E. co/i (cuadro 4-1). Aparte de la capacidad para originar Resistencia a antibióticos (14,91)
Captación de tinción rojo congo (9,81)
mortalidad en embriones o pollitos, no se ha determinado
Presencia de grandes plásmidos (85, 90, 91)
algún factor de virulencia aislado, que diferencie a todas las
Producción de colicina (esp. ColV) (85, 95)
cepas patógenas de aquellos aislamientos no patógenos. La Presencia de sideróforos
resistencia al complemento (resistencia sérica), que ha me- (aerobactina) (12,52,85,90,91)
nudo puede estar mediada por la presencia del antígeno Presencia de pilis (19,23,41,91,97)
capsular K 1, parece correlacionarse con virulencia en gran Movilidad (91)
parte de las cepas (65, 66, 91, 93). Las cepas virulentas son Proteínas de membrana externa
capaces de persistir en las vías intestinales por más tiempo (traT, ¡ss) (67)
y en mayor cantidad que aquellas avirulentas; este hecho Lipopolisacárido liso (endotoxina) (93)
puede correlacionarse con la producción de colicina por la Adherencia celular
(esp. células aviares) (12,97)
E. co/i intestinal nolmal (54, 95).
Resistencia al complemento (65, 66, 85, 91, 93)
Los aislamientos patógenos y no patógenos de E. co/i, Resistencia a la fagocitosis o
resultan similares en cuanto a las características bioquímicas muerte (5)
y sensibilidad a los antibióticos (15, 74). Por lo general, no se Citotoxinas (1, 26)
correlacionan con la virulencia las hemolisinas, la termoes- Capacidad para invadir células
tabilidad de las toxinas, actividad metabólica, motilidad, y tejidos (85)
plásmidos R y resistencia de fagos (47, 48, 85, 92). Capacidad para persistir
en la circulación o los tejidos (5, 20)
Factores de susceptibilidad del huésped . Ningún factor único identifica cepas virulentas, y con frecuencia se
han encontrado correlaciones contradictorias entre casi todos los
factores y la virulencia.
Comparados con los factores de virulencia bacteriana, los
factores de susceptibilidad del huésped tal vez sean un
determinante más importante de la presentación de la coli-
bacilosis (cuadro 4-2). Las aves sanas y normales, con ción leve no específicadel sistemarespiratorio,aumentala
defensas intactas, son mucho muy resistentes a la exposi- resistenciacontrala infecciónpor E. co/i (83). La sobrevi-
ción a E. coli que se presenta de manera natural, incluso con vencia individual parecederivar del empleo de recursos
cepas virulentas. La infección se desarrolla cuando se com- alimenticiospara la defensaantibacterianay no su creci-
prometen las barreras de la piel o de las mucosas (por miento(39). Debidoa que casitodoslos casosde colibaci-
ejemplo, ombligo sin cicatrizar, daño de las mucosas por in- losis se presentande manera secundariaa uno o más
fecciones virales, bacterianas y parasitarias, y carencia de factores,se debenidentificar las causaspredisponentesy
flora normal), con alteraciones del sistema de mononucleares corregirseantespara controlar la enfermedadde manera
fagocitarios (es decir, infecciones virales, toxinas o defi- efectiva.
ciencias nutricionales), hay inmunosupresión (por ejemplo,
infecciones virales, toxinas), la exposición es excesiva (por Mortalidad embrionaria y temprana
ejemplo, contaminación ambiental, ventilación deficien- en pollitos
te, agua contaminada), o las aves se exponen a estrés
anormal (poco o mucho). En pollos la infección por el Entre 0.5 Y 6% de pollitos provenientes de gallinas nonnales
virus de bronquitis infecciosa, y por el virus de la enteritis albergan E. co/i. Gallinas inoculadas de manera experi-
hemorrágica en pavos, y la exposición de las aves al amo- mental pueden contagiar E. co/i hasta 26% de sus huevos.
niaco, son los factores más frecuentes que predisponen a Las cepas patógenas explican 43 a 245 aislamientos a par-
la colibacilosis. Las interacciones del virus de la bronqui- tir de embriones muertos (44). El contenido nonnal del
tis infecciosa y E. coli se han estudiado mucho, y se utilizan saco vitelino cambia de viscoso y amarillo verdoso hacia
para determinar la virulencia de ambos microorganismos, acuoso, amarillo pardo o material caseosocuando está con-
además de la eficacia de programas de vacunación (16, 63). taminado con E. co/i (figura 4-14A). De manera ocasional,
El estrés moderado aumenta la resistencia, tal vez puede aislarse la bacteria de un saco vitelino en apariencia,
como resultado de desarrollar la inmunidad después del nonnal. Se aisló E. co/i en los sacos vitelinos de casi 70%
contacto de microorganismos con el sistema inmunitario de pollitos con onfalitis, la cual se caracterizó por edema y
(54), o como resultado de desarrollar o ejercitar mecanismos saco vitelino infectado (43). Otras bacterias aisladas de
de defensa y la conservación del mismo en un estado de manera común incluyeron especies de Proteus, Baci//us y
antitud (37) Oe manera .;imilar la nrnvnr"rinn ti.. intl"m,,- pntprnrnrn"
132 . Enfermedadesde las aves (Capítulo 4)

El foco de infección son los sacos vitelinos de los

embriones. Muchos embriones mueren antes de eclosionar,
en particular hacia el final de la incubación. Otros fallecen
durante o poco después del nacimiento, con pérdidas que
continúan hasta las tres semanas. Tan pocos como 10 mi-
croorganismos del serotipo 01a:K 1:H7, originaron 100% de
Virus Inmunidad mortalidad en pollitos de un día cuando se inyectaron en el
Adenovirus Pasiva saco vitelino (76). Los pollitos con infección de saco vite-
Virus de la anemia infecciosa Activa
lino también tienen a menudo infección en el ombligo
en pollos Inmunoestimu-
Virus de la enteritis hemorrágica lantes (?) (onfalitis) (figura4-1B). Los pollitos o pavipollos que viven
Virus de la bronquitis infecciosa Activación más de cuatro días pueden tener pericarditis, así como sacos
Virus de la infección de la de fagocitos vitelinos infectados que indican la diseminación sistémica
bolsa de Fabricio del microorganismo desde la yema. Tal vez no exista mor-
Virus de laringotraqueitis Fisiológicas talidad embrionaria o de pollitos, siendo la única mani-
infecciosa Genética festación de la infección del saco vitelino, son los sacos
Virus de la influenza Edad-más viejas vitelinos retenidos y ganancia de peso reducida (34).
Virus de la enfermedad Sexo-Hembras Pareceser leve la reacción microscópica en la pared de
de Newcastle Estrés moderado
los sacos vitelinos infectados. La pared se encuentra
Reovirus Socialización
Virus de la rinotraqueitis del pavo Desoxicorti- edematosa. En el contenido más interno del saco vitelino
costerona infectado, se localiza una zona externa de tejido conjuntivo,
Bacterias Flora intestinal seguida por una cepa de células inflamatorias que contienen
Bordetella avium normal heterófilos y macrófagos, una capa de células gigantes, una
Chlamydia psittaci (?) zona de heterófilos necróticos y masas de bacterias. En
Clostridium perfringens (?) Nutrición algunos sacos vitelinos pueden encontrarse unas cuantas
Mycoplasma gal/isepticum Grandes células plasmáticas.
M. meleagridis cantidades de
La onfalitis y la infección del saco vitelino se han
M. synoviae proteínas reproducido de manera experimental en patos, al exponer
Vitamina A
Parásitos p-carotenos
Ascaridia dissimilis (larvas) Vitamina C
Eimeria brunetti Vitamina E Figura 4-1. Colibacilosis. A. Infección de saco vitelino en un
Eimeria tenel/a Grandes pollo Leghorn de cuatro días de edad. El saco vitelino se
Cryptosporidium baileyi cantidades de encuentra distendido, hiperémico (nótense los vasos sobre-
Histomonas meleagridis hierro-oral salientes), y lleno con contenido acuoso marrón anormal.
(Munger.) B. Onfalitis e infección del saco vitelino en un
Toxinas grupo de pollitos Leghorn de tres días de edad. Los ombligos
Amoniaco están inflamados y los sacos vitelinos se aprecian distendi-
Ciclofosfamida dos con contenido anormal. (Munger.) C. Enfermedad avan-
Hierro-parenteral zada de sacos aéreos en un pollo de engorda de 20 días de
Micotoxinas (?) edad. Se ha presentado poliserositis(pericarditis,perihepatitis,
peritonitis, aerosaculitis) como resultado de la diseminación
Fisiológicos sistémica de Escherichia coli. (Munger.) D. Pleuroneumonía
Edad-jóvenes y aerosaculitis en un pollo de engorda causado por la infec-
Alimentación baja en proteínas ción de E. coli. E. Colibacilosis experimental en un pavo.
Estrés-mínimo o grave Inflamación extensa entre los músculos pectorales profun-
Sexo-machos dos y superficiales por la aerosaculitis que afecta el saco
aéreo interclavicular.La detecciónde este tipo de lesión
Ambientales es importante durante la inspección en el procesamiento.
Agua contaminada F. Apariencia microscópica de neumonía causada por E. coli
Condiciones secas y con polvo en un pollo de engorda. El exudado llena la luz de varios
Restricción de alimento/agua parabronquios afectados (compárese con parabronquios no
Ventilación inadecuada afectados en la parte superior de la figura). El exudado se
Hacinamiento ha expandido a algunos atrios, de los cuales la rotura ha
Cama de mala calidad permitido la extensión de procesos inflamatorios al lecho
Temperaturas extremas capilar hacia el intersticio. El proceso ha alcanzado todos los
lóbulos con extensión a la superficie pleural adyacente. x 10
Referencias 7,11,64,68,84 G. Pericarditis y decoloración verde del hígado en un pavo
que sobrevivió la fase séptica aguda de la colibacilosis. El
pericardio se encuentra engrosado y el exudado en saco
pericárdico empieza a tornarse fibroso. El color verde en el
Se piensa que la contaminación fecal de los huevos es
hígado puede indicar inflamación en cualquier parte del ave,
el origen de infección más importante; otras pueden ser la en especial en pavos. H. Salpingitis en un ave joven causada
infección ovárica o la salpingitis. La incidencia de infección por E. coli. Esta lesión se presenta con poca frecuencia, pero
aumenta poco después del nacimiento y se reduce después, se relaciona con aerosaculitis que afecta al saco aéreo
casi a los seis días. abdominal izQuierdo.
J34 . Enfermedadesde las aves
sus huevos a cultivos de E. coli en caldo (75). La inmersión
de huevos a los 18 dias de incubación resultó en una mayor
incidencia de infección comparada con la inmersión a un
día de edad. Las bajas temperaturas de la criadora y la falta
de alimentación incrementan la incidencia de infección y
mortalidad.
Infecciones de vías respiratorias
A menudo, E. coli infecta las vías respiratorias de aves
enfermas, al mismo tiempo con diferentes combinaciones
de virus como bronquitis infecciosa (lB V); virus de la
enfermedad de Newcastle (NDV), incluyendo cepas vacu-
nales; y micoplasmas.
De manera aparente, las vías respiratorias dañadas se
vuelven en extremo susceptibles a la invasión por E. coli,
que entraa travésde estamismavía (33). Muchasvecesa
la enfermedadresultante se le denomina como infección de los
sacosaéreoso enfermedadcrónica respiratoria(ERC). Además
de la aerosaculitis, que se disemina hacia tejidos adyacentes,
es frecuente que se desarrolle neumonía, pleuroneumonía,
pericarditis y perihepatitis (figura 4-IC-F). Con menor
frecuencia pueden existir después de'la infección, salpingi-
ti s, panoftalmitis e infecciones en huesos y estructuras
sinoviales. La enfermedad de los sacos aéreos se presenta
sobre todo en pollos de 4 a 9 semanasde edad. Las pérdidas
económicas considerables resultan de morbilidad, mortali-
dad y decomiso de aves al momento de la matanza.
Las lesiones por infecciones de coliformes sin compli-
caciones, pueden reproducirse de manera sencilla al inocu-
lar E. coli patógena en sacos aéreos (18); se presenta la
aerosaculitis dentro de 1.5 horas. En seis horas puede desa-
rrollarse bacteriemia y pericarditis.
En las aves sobrevivientes, las lesiones están bien
desarrolladas a las 48 horas posinoculación. Durante los
primeros cinco días hay mayor mortalidad. Por lo común,
la recuperación es rápida si las aves sobreviven a la infec-
ción incial, aunque unas cuantas con anorexia persistente se
emacian y mueren.
La infección por micoplasmasaumentala susceptibilidad
a E. coli cerca de 12 a 16 días posinoculación, y dicha
susceptibilidad persiste por lo menos durante 30 días. La
infección con IBV o NDV además de micoplasma, dis-
minuye la resistencia contra E, coli y se inicia antes el
periodo de mayor susceptibilidad y persiste por más tiempo.
La susceptibilidad aumenta cuando sólo se presenta la
infección por IBV o NDV. Cinco días despuésde la adminis-
tración de '.lDacepa vacunal de NDV, se reduce la elimina-
ción de E. coli administrada en aerosol. Al observarse al
microscopio, se aprecia el reemplazo de epitelio cilíndrico
seudoestratificado de la tráquea por 3 a 8 capas de células
inmaduras no ciliadas (29). Las infecciones por E. coli-IBV
son más graves que las originadas por infecciones de un solo
agente (64, 77).
Se considera que la inhalación de polvo contaminado
con coliformes es una de las fuentes más importantes de
infección de los sacos aéreos susceptibles. La exposición al
polvo de las casetas de los pollos y el amoniaco resulta en
la pérdida de los cilios del aparato respiratorio superior
de las aves (61, 69), permitiendo así que la E. coli inhalada,
colonice y ocasione infecciones respiratorias.
(Capítulo 4)
Patología
Los sacos aéreos infectados se engrosan y a menudo tienen
exudado caseoso en la superficie respiratoria. Al mi-
croscopio, los cambios más tempranos consisten en edema e
infiltración heterófila, 12 horas después de la inoculación
se observan a menudo fagocitos mononucleares. Más tar-
de se vuelven comunes los fagocitos mononucleares con
células gigantes a lo largo de los márgenes de las zonas
necróticas. Existen proliferación de fibroblastos y acumu-
lación de amplias cantidades de heterófilos necróticos en el
exudado caseoso. Por lo general, hay lesiones de enferme-
dadesrespiratorias que predisponen y consisten en folículos
linfoides, hiperplasia epitelial y conductos aéreos cubiertos
con epitelio que pueden contener heterófilos.
Pericarditis
Gran parte de los serotipos de E. coli originan pericarditis
luego de la septicemia. La pericarditis se vincula por lo
general con miocarditis y resulta en cambios notables en el
electrocardiograma (35), muchas veces antes de que se
presenten lesiones macroscópicas. El saco pericárdico
se torna turbio y el epicardio se edematiza y cubre con un
exudado de color claro; el primero a menudo se llena de
un exudado amarillo fibrinoso (figura 4-1 C). Al microsco-
pio, existen primero varios heterófilos en el pericardio. En
menos de 24 horas se multiplican los macrófagos. Dentro
del miocardio, en particular aquel cercano al epicardio, hay
acumulación de células linroides, y en 7 a 10 días hay mu-
chas .;élulas plasmáticas. De manera subsecuente, se orga-
niza el exudado en el saco pericárdico (figura 4-1 G), el cual
puede provocar finalmente en los sobrevivientes pericardi-
tis constrictiva y fibrosis hepática por la congestión pasiva
crónica. La pericarditis-miocarditis reduce la presión san-
guínea de la arteria carótida a una cantidad de casi 150 hasta
casi 40 mm de Hg poco antes de la muerte.
Salpingitis
Cuando el saco aéreo abdominal mayor izquierdo se infecta
con E. coli, las hembras pueden desarrollar salpingitis cró-
nica caracterizada por una gran masa caseosaen un oviducto
dilatado y con paredes delgadas (figura 4-IH). La masa
caseosatiene numerosos heterófilos necróticos y bacterias
que persistendurantemest's.Puedeincrementarseel tamaño de
la masa caseosaal transcurrir el tiempo. Las aves afectadas
mueren muchas veces durante los primeros seis meses
posinfección; aquellas que sobreviven dificilmente ponen
huevos. También puede haber salpingitis en gallinas pone-
doras, patas y gansas después de que entran bacterias coli-
formes a través de la cloaca (figura 4-2A) (10).
La reacción tisular en el oviducto es leve de manera
sorprendente, consistiendo en acumulaciones amplias de
heterófilos, justo por debajo del epitelio. La alta actividad
estrogénica parece relacionarse con el crecimiento de coli-
formes en el oviducto. La infección puede reproducirse al
inyectar grandes cantidades (109) de bacterias en el útero u
oviducto. Los implantes con estilbestrol intensifican la sus-
ceptibilidad y provocan un incremento de coliformes en el
oviducto.

Peritonitis
La infección por coliforrnes en la cavidad peritoneal se
desarrolla en gallinas ponedoras y se caracteriza por una
mortalidad aguda, fibrina y yemas libres (figura 4-28);
sucede cuando las bacterias ascienden a través del oviducto
y crecen con rapidez en el material de la yema depositado
en la cavidad peritoneal (40).
Septicemia aguda
Es una enfermedad infecciosa aguda semejante a la tifoidea
y al cólera aviar de las cuales se puede aislar E. co/i, y a
veces la padecen pollitos y pavos en crecimiento y maduros.
Las aves afectadas se encuentran en buena condición fisica
y tienen buches llenos, 10cual indica la naturaleza aguda de
la infección. Las lesiones más características son hígado
verde, esplenomegalia notable y músculos congestionados
(figura 4-2C). En algunos casos, se han descrito múlti-
ples focos pálidos en el hígado; al microscopio, éstas son
áreas de necrosis aguda en el inicio, pero con el tiempo
evolucionan hacia hepatitis granulomatosa en los sobrevi-
vientes (figura 4-W). Debido a que la septicemia por
coliformes se relaciona con enfermedad respiratoria, hay
tendencia hacia la pericarditis y peritonitis. La septicemia
aguda se presenta con mayor frecuencia en pavos después
de la infección con el virus de enteritis hemorrágica.
Sinovitis (osteomielitis)
Se han recuperadoaislamientosde E. coli de infecciones
articularesen pollos (figura 4-2E). Las lesionessepueden
reproducir despuésde la inoculación intravenosade un
cultivo en caldo de ciertos aislamientos.A menudo, la
sinovitis es una secuelade la septicemiay puededesarro-
llarseen avescon inmunidadinsuficiente.Puedenrecupe-
rarsevarias avesen cercade una semana,mientrasque el
resto permaneceinfectada de manera crónica y pueden
elPaciarse.Las lesionesse puedendesarrollaren los espa-
cios articularesde las vértebrastoracolumbares,lo que
origina espondilitisy paresiaprogresivay parálisis(figu-
ra 4-3). La diseminaciónhematógenade E. coli luegode la
infecciónpor el virus de la enteritishemorrágicaen pavos
resultaen sinovitis, osteomielitisy decoloraciónverdedel
hígadoen pavos(25).
Panoftalmitis
Ésta es una secuela poco común de la septicemia por E. coli.
Existe hipopión, por lo general en un ojo, el cual está ciego
(figura 4-2F). Gran parte de las aves mueren poco después
del inicio de las lesiones, aunque se recuperen algunas. Al
microscopio se observa infiltración de heterófilos y fagoci-
tos mononucleares en todo el ojo y las células gigantes se
forman alrededor de las áreas necróticas. Las coroides
se vuelve hiperémica y hay destrucción completa de la
retina.
Coligranuloma (enfermedad de Hjarre)
El coligranuloma de los pollos y pavos se caracteriza por
granulomas en hígado, ciego, duodeno y mesenterio, pero
no en el bazo (figura 4-4). Ésta es una enfermedad coliforme
relativamente poco frecuente; sin embargo, parvadas indi-
viduales pueden tener una mortalidad tan alta como del
75%. En ocasiones puede ser E. coli la causante de las
Colibacilosis. J35
lesionesde la serosasemejantesa leucosistumoral. Existe
necrosiscoagulanteconfluenteimplicada,que afectatanto
como hastala mitad del hígado.Sólo existenunoscuantos
heterófilos,y en el extremo de las áreasnecróticashay
algunascélulasgigantes.Esta lesión es probablementela
precursorade la enfermedadde Hjarre. Se ha observado
tiflitis piogranulomatosay hepatitiscaracterizadas
por ma-
terial en intestinociegoy roturade ciegosen pavos,lo que
serelacionacon coligranuloma(58).
Síndrome de cabeza hínchada
El síndrome de cabeza hinchada (SCH) consisteen una
celulitis aguda a subaguda que afecta a los tejidos periorbi-
tales y adyacentes de la cabeza (figura 4-2G), la cual se
describió por primera vez en aves de engorda en Sudáfrica,
relacionada con E. coli y una infección por coronavirus no
identificadas (59). De manera subsecuente, se ha descrito
este síndrome en las áreas de producción intensiva avícola
del mundo. En común con otras formas de colibacilosis, se
han identificado diferentes agentes; aunque E. coli es el que
serelaciona con mayor frecuencia con la enfermedad, se han
recuperado de manera ocasional otras bacterias de aves
afectadas. Donde se desarrolla, los factores predisponen-
tes más frecuentes son el neumovirus aviar (virus de la
rinotraqueítis de pavo) y en otras áreas, el virus de la bron-
quitis infecciosa, en conjunto con la ventilación deficiente
y elevadas concentraciones de amoniaco (24).
Aunque no se ha establecido la patogenia de SCH, el
tejido linfoide relacionado con las conjuntivas, inflamado
por infección viral, la irritación por amoniaco, o ambos,
puede servir como el sitio a través del cual las bacterias
llegan hacia los tejidos subcutáneos. De manera típica se
observa inflamación periorbital en la enfermedad y, de
modo similar, se ha demostrado que el tejido linfoide bron-
quial relacionado, es el área donde E. col; penetra la mucosa
(36). Las lesiones se han reproducido por escarificación de
la mucosa conjuntival e instalación de un cultivo puro de
E. col; (59); se ha sugerido la trompa de Eustaquio como
otra posible vía de infección (24). En la parte central norte
de EVA se ha identificado un trastorno similar en pavos, en
el cual se sospechade un adenovirus como la causa predis-
ponente. E. col; también puede complicar las infecciones de
neumovirus aviar en los pavos (véase capítulo 20).
Celulitis aviar
La celulitis aviar, también conocida como proceso inflama-
torio, proceso infeccioso o PI, es una enfermedad cutánea
crónica que afecta el abdomen de los pollos de engorda,
caracterizada por membranas de exudado caseoso con he-
terófilos en los tejidos subcutáneos.Las lesiones localizadas
en la piel entre la línea media y el muslo (figura 4-2H), se
descubren por lo general, durante el procesamiento y han
llegado a ser una causa importante de decomiso de canales
desde que se describió la enfermedad en 1984 (73). E. co/i
es la bacteria que se aísla con mayor frecuencia a partir de
estas lesiones, aunque en ocasiones se han recuperado otras
bacterias; y casi todos los aislamientos de E. co/i correspon-
den a los serotipos 02, 078, o no son tipificables, y producen
aerobactinay colicina. Son similares a los aislamientos de otros
tipos de colibacilosis. La celulitis aviar se ha relacionado con
brotes anteriores de colibacilosis en algunas parvadas (70).
J 36 . Enfermedades de las aves
Se ha reproducido la celulitis aviar de manera experi-
mental mediante la aplicación de cultivos a escarificaciones
en la piel. Las lesiones se desarrollaron con mayor frecuen-
cia en aves expuestas a los aislamientos epidemioló-
gicamente relacionados con el desarrollo natural de
infecciones, comparadas con aves expuestas a los aisla-
miefltos o heces de aerosaculitis (71). La sobrepoblación, la
calidad deficiente de la cama, y la calidad del pollo se han
identificado como posibles factores que contribuyen a la
celulitis aviar. Como resultado de una onfalitis, se puede
presentar una celulitis benigna, localizada alrededor del
ombligo.
Enteritis
La enteritis primaria en aves, originada por E. coli, se ha
considerado poco frecuente, si se llega a presentar. Sin
embargo, de manera reciente, se ha recuperado E. coli
enterotoxígena (ECET) que produce toxinas capaces de
acumular líquido en las asasintestinales ligadas de pollos con
diarrea (1). También se han identificado infecciones expe-
rimentales y de desarrollo natural en pollos y un pichón con
E. coli adherente y destructora (ECAD) (31, 86). Las infec-
ciones con virus de infección de la bolsa en los pollos y la
infección por adenovirus en el pichón, se consideraron como
factores predisponentes posibles a la infección ECAD.
Septicemia coliforme de los patos
La septicemia coliforme en patos se caracteriza por exudado
húmedo granular que puede llegar a formar hilos de grosor
variable, que origina pericarditis, perihepatitis y aerosacu-
litis; a la necropsia se percibe con frecuencia un olor carac-
terístico. Es común que el higado se encuentre hinchado,
oscuro y teñido de bilis, y el bazo se observa hinchado
y oscuro; se puede recuperar E. coli (por lo general, 078)
de cualquier órgano interno (53). Riemerella anatipestifer
puede causar lesiones similares, las cuales se pueden iden-
tificar mediante procedimientos de cultivo apropiados (véa-
se capitulo 6).
La septicemia coliforme se desarrolla durante la tem-
porada de crecimiento, pero se vuelve más frecuente al final
del otoño y en el invierno; son susceptibles todas las eda-
des de patos pequeños. La distribución de las pérdidas
sugiere que las fuentes de infección son, más bien, granjas
individuales que las incubadoras (53).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación del patógeno
causal
Debe sembrarse material en medios de azul de metileno
eosina (AME), MacConkey, o tergitol-7 agar, así como en
medios no inhibitorios. Deben tomarse precauciones para
evitar la contaminación fecal de las muestras. Puede hacerse
un diagnóstico presuntivo de infección por E. coli, si gran
parte de las colonias son oscuras de modo característico y
con brillo metálico en agar AME, rosa brillante con preci-
pitación en el medio de agar MacConkey y amarillas en
tergitol 7-ftgar. Las cepas de E. coli pocas veces pueden ser
fermentadoras lentas de lactosa y se presentan como colo-
(Capítulo4)
nias no fermentadoras de lactosa. Puede obtenerse un diag-
nóstico definitivo de E. coli con base en las características
del microorganismo (véase Etiología).
La identificación antigénica y la determinación de
factores virulentos del aislamiento puede ser útil, en par-
ticular cuando se practica como una parte de la investigación
epidemiológica. La correlación entre la virulencia y la re-
sistencia complementaria, sugiere que éste puede ser un
buen método para la observación de aislamientos para po-
sibles enfermedades relacionadas. Se ha descrito un ensayo
rápido turbidimétrico relativamente sencillo (72).
La sobrevivencia después del desafio se correlacionó
mejor con los títulos de anticuerpos detectados mediante un
análisis de inmunoabsorbencia ligada a enzimas (ELISA)
que por el procedimiento estándar de hemaglutinación indi-
recta (55).
Diagnóstico diferencial
Las lesiones similares a aquellas descritas como resultantes
por infección con E. coli pueden provocarlas muchos otros
microorganismos. La sinovitis y artritis también puede ser
ocasionada por virus, micoplasmas, estafilococos, salmone-
las, Streptobacillus maniliformis y otros gérmenes. Muchas
veces, se aísla (a menudo como cultivos mixtos) una gran
variedad de microorganismos tales como especies de Aero-
bacter, Klebsiella, Proteus, salmonelas, especies de Baci-
llus, estafilococos, enterococos o clostridios a partir de los
sacos vitelinos de embriones y pollitos (43). También las
clamidias pueden originar pericarditis. La peritonitis se
origina algunas veces por pasteurelas o estreptococos. La
Figura 4-2. Colibacilosis A. Grandes masas caseosas dis-
tendiendo el oviducto de esta gallina adulta de postura,
características de la salpingitis oríginada por Escherichia coli.
La salpingitis en las hembras adultas parece provocarse por
una infección ascendente de la cloaca. B. Ganso reproductor
con peritonitis aguda. En el peritoneo se observó yema y se
aisló E. coli. C. Septicemia aguda por E. coli en un pavo. El
bazo se encuentra muy agrandado y congestionado; obsér-
vese que es casi del mismo tamaño que el proventrículo. El
hígado también se halla aumentado de tamaño y congestio-
nado, y hay evídencia de pericarditis temprana y peritonitis.
D. Colibacilosis experimental en un pavo. El hígado de un
ave que ha sobrevivido a la fase aguda de septicemia tiene
múltiples focos pálidos, los cuales se determinaron mediante
observación microscópica como áreas foca les de hepatitis
granulomatosa temprana. E. Tenosinovitis/artritis avanzada
que afecta la articulación del tarso y los tendones flexores
de un ave de engorda comercial lisiada; de la lesión se
aislaron E. coli y especies de Staphylococcus. F. Panoftal-
mitis que afecta el ojo de un pavo que sobrevivió a un
episodio temprano de colisepticemia. Esta lesión no es co-
mún y afecta sólo a un ojo. El microorganismo se puede aislar
del ojo por un periodo extenso, después de no encontrarse
en otros tejidos. G. Síndrome de cabeza hinchada en un pollo
de engorda. Hay inflamación conjuntival e hinchazón perior-
bital por la celulitis. En esta parvada se encontró evidencia
de la exposición a grandes concentraciones de amoniaco y
la infección con el virus de la bronquitis infecciosa y E. coli.
(Munger.) H. Celulitis aviar (proceso inflamatorio). Hay exu-
dado caseoso amarillo subcutáneo sobre el abdomen de
esta ave afectada.
138 . Erifermedades de las aves (Capítulo4)

Los aislamientos de E. co/i de aves con frecuencia son

resistentes a uno o más fármacos, en especial si se han
utilizado ampliamente por largo tiempo (por ejemplo, tetra-
ciclinas). Es imperativo determinar la sensibilidad al fármaco
de las cepas de E. co/i que participan en un brote de la
enfermedad y as! descartar los fármacos que no son efecti-
vos. Aun un fármaco muy eficaz tal vez no dé buenos
resultados en el mejoramiento de la parvada si se utiliza en
bajas cantidades, o si no es capaz de llegar al sitio de
infección; las dosificacionesbajasestimulan el desarrollo de la
resistencia. Cuando los pollitos reciben alimentos con bajas
concentraciones en aumento de ampicilina (1.7 y 5 g/ton),
el desarrollo de la resistencia se correlacionó de manera
directa con la cantidad del antibiótico en el alimento (2).

PREVENCiÓN Y CONTROL

Se han producido eficaces vacunas inactivadas contra los

serotipos 02:Kl y 078:K80 (3, 13, 17). Se proporcionó
tanto protección homóloga como heteróloga, mediante una
vacuna preparada por inactivación ultrasónica del microor-

Figura 4-3. Espondilitis que afecta la articulación de las

vértebras toracolumbares de dos pavos lisiados (tejidos
fijos). La presión provocada por la lesión sobre la médula
espinal ha originado la desmielinización de las partes ven-
trajes. Escherichia coli es un causante común de esta lesión,
pero otras bacterias que pueden localizarse en huesos y
tejidos sinoviales también pueden ser una causa.

aerosaculitis puededebersea otrasbacterias,micoplasmas

y clamidias. Pasteurelas, salmonelas, estreptococos y otros
gérmenes pueden producir enfermedades septicémicas agu-
das. Los granulomas hepáticos tienen varias causas inclu-
yendo a bacterias anaerobias que pertenecen al género
Eubacteriumy Bacteroides.

TRATAMIENTO

E. coli puede ser sensible a varios fármacos como ampici-

lina, cloramfenicol, clortetraciclina, neomicina, nitrofura-
nos, gentamicina, ormetiprima-sulfadimetoxina, ácido
naJidíxico, oxitetraciclina, polimixina B, espectinomicina,
estreptomicina y sulfas. De manera reciente, las fluoro-
quinolonas (enrofloxacina, serafloxacina) se encuentran
disponibles en EUA para el tratamiento de la colibacilosis
en aves, que por lo general han probado ser muy eficaces.
Los anticoccidianos también pueden tener cierta actividad
antimicrobiana: la monensina reduce en pollos la coloniZA-
ción de E. coli 0157:H7 hasta cantidades no detectables, Figura4-4. Coligranuloma en un pavo en edad de mercado.
14 días después de la exposición, en comparación con los Numerosas lesiones nodulares se localizan en tejidos gas-
testigos no medicados y los pollos que recibieron otros coc- trointestinales que afectan higado, pero no incluyen el bazo.
cidiostatos (79). Se aisló una Escherichia coli mucoide.

ganismo seguida por irradiación (57). Una vacuna inactiva-
da 078 protege a los patos (75). Las vacunas multivalentes
hechas de pilis que contienen bajas cantidades (180 ¡lg) de
proteínas por dosis, redujeron la gravedad de la infección
(42). Los sueros absorbidos indicaron que los pilis de los
serotipos 01, 02 Y 078 son diferentes antigénicamente
(82). La inmunización pasiva resulta en una mayor resisten-
cia a la exposición a aerosol y la eliminación de bacterias de
la sangre (60). El uso de una vacuna inactivada en aves
reproductoras, proporcionó protección pasiva contra desa-
fios homólogos en la progenie, la cual fue completa en dos
semanas,y parcial durante varias semanasadicionales luego
a la incubación (49).
Cuando se preparó una vacuna viva a partir de una cepa
con pilis no patógena que se desarrolló de manera natural
(BT -7) fue eficaz al utilizarla en pollos mayores de 14 días
de edad. Se demostró la protección contra cepas homólo-
gas y heterólogas (30). Una mutación carAB de un serotipo
virulento 02, originó utilización defectuosa de arginina y
pirimidinas, lo cual aumentó los requerimientos de la cepa
mutante. Ya que por lo general se encuentran disponibles
bajas cantidades in vivo, el microorganismo no fue capaz de
mantenerse a sí mismo, lo cual resultó en una infección
de resolución espontánea. La cepa mutante fue estable, in-
munogénica y atenuada. Los pavos vacunados por vía oral
con la cepa mutante, estuvieron protegidos contra la coliba-
cilosis en un modelo de exposición a una cepa salvaje de
virus parental de enteritis hemorrágica (50).
La infección por E. coli en las vías respiratorias de las
aves puede ser menor si aumentan las aves libres de mico-
plasma y se reduce su exposición a los virus que ocasionan
enfermedades respiratorias. Una adecuadaventilación redu-
cirá el daño y exposición de las vías respiratorias.
No existen, por el momento, métodos para reducir el
nivel de E. coli patógena en las vías intestinales y heces,
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Co/ibaci/osis
. 39
aunque se considera que: 1) el alimento peletizado tiene
menos E. co/i que la harina, 2) las heces de roedores son
la fuente de E. co/i patógena, y 3) no debe pasarsepor alto
que el agua contaminada puede tener gran cantidad de mi-
croorganismos. La clorinación del agua de bebida y el uso
de sistemas cerrados de agua (de chupón) han disminui-
do la presentación de colibacilosis y los decomisos por ae-
rosaculitis.
Las cepas patógenas de E. co/i pueden excluirse por
completo de los intestinos de pollitos, al agregarles micro-
flora nativa proveniente de pollitos resistentes (87). La
infección con Mycop/asmaga//isepticum o IBV induce a los
pollos protegidos a diseminar E. co/i (88).
La fuente más importante para la transmisión de E. co/i
patógena entre parvadas, es la contaminación fecal de los
huevos incubables. La transmisión se puede reducir por la
colección frecuente de los huevos, mantener limpia la ces-
ta de recolección, no utilizar los huevos del piso, descartar
los huevos rotos o los que estén contaminados de manera
obvia con materia fecal. Puede disminuirse la transmisión
al fumigar o desinfectar los huevos dentro de las dos prime-
ras horas después de haber sido puestos. Si los huevos
infectados se rompen durante la incubación, el contenido es
una seria fuente de infección para los otros, en especial
cuando están contaminados el personal y el equipo de
manejo para huevo. Los huevos son susceptibles en par-
ticular justo antes de la incubación. Se desconocenmétodos
para evitar la diseminación en incubadoras y nacedoras. Sin
embargo,la ventilación en incubadoras y nacedoras hacia el
exterior y tener menos parvadas de reproductoras como
sea posible, ayudará a reducir las pérdidas. Los pollitos
contaminados sobreviven mejor si se les conserva calientes
y con alimento. De manera aparente, las dietas altas en
proteína y elevadas cantidades de vitamina E favorecen la
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 INTRODUCCiÓN
El cólera aviar (CA) (pasteurelosis aviar, septicemia hemo-
rrágica aviar) es una enfermedad contagiosa que afecta a las
aves domésticas y silvestres. Por lo general, se desarrolla
como una enfermedad septicémica relacionada con un alto
índice de morbilidad y mortalidad, aunque algunas veces el
padecimiento es crónico o benigno. Tiene importancia his-
tórica debido a su participación en el temprano desarrollo de la
bacteriología y porque es una de las cuatro enfermedades
a investigar para las cuales se creó la Veterinary Division o/
the United States Department o/ Agriculture (USDA).
HISTORIA
En Europa hubo varias epornitias entre las aves durante la
segundamitad del siglo XVIII. La enfermedad la estudiaron
en Francia, Chabert en 1782 y en 1836 Mailet, quien prime-
ro empleó el término cólera aviar. Huppe en 1886 la refirió
como septicemia hemorrágica, y Leignieres en 1900 uti-
lizó el término pasteurelosis aviar. Benjamin en 1851, dio
una buena descripción de la enfermedad y demostró que se
podía diseminar por cohabitación. Con esta información,
formuló procedimientos para su prevención. De manera
contemporánea, Renault, Reynal y Delafond demostraron
su transmisibilidad hacia diferentes especies mediante ino-
culación. En 1877 y 1878, Perroncito en Italia y Semmer en
Rusia observaron en tejidos de aves afectadas, una bacteria
que tenia forma redonda y que se presentabasola o en pares.
En 1879, Toussaint aisló la bacteria y probó que era la única
causa de la enfermedad (43).
Pasteur (105) aisló el microorganismo y lo hizo crecer
en cultivos puros en caldo de pollo. En más estudios, Pasteur
(106, 107) utilizó el microorganismo de CA para llevar a
cabo sus clásicos experimentos en atenuación de las bacte-
rias con el fin de emplearlas en la producción de inmunidad.
/43
Salmon (133) parece ser el primero en estudiar la enferme-
dad en EVA. Sin embargo, a principios de 1867 se hizo una
buena descripción de la enfermedad en Iowa, donde hubo
pérdidas en cantidades de pollos, pavos y gansos (7)
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
El CA se presenta de manera esporádica o enzoótica en casi
todos los países. Algunas veces provoca un alto índice de
mortalidad y en otras la pérdida es insignificante. Alberts y
Graham (2) informaron una pérdida de 68% en seis días en
una parvada de pavos de cinco meses y medio de edad.
Vaught y colaboradores (141) indican que cerca de 1000
gansossilvestresmurieron por dicha enfermedaden una noche.
En estudios del tipo respiratorio crónico en pollos, Hall y
colaboradores (46) observaron que la mortalidad era menor,
pero la infección persistía por lo menos durante cuatro años.
El CA es más prevalente al final del verano, otofio e
invierno. Esta presentación estacional se debe más a cir-
cunstancias, que por baja resistencia, excepto que los pollos
se hacen más susceptibles conforme alcanzan la madurez.
. ETIOLOGíA
Clasificación
Pasteurel/a multocida es el agente causal del cólera aviar.
Desde su descubrimiento, la bacteria ha recibido muchos
nombres, incluso Micrococcus gal/icidus, 1883; M chole-
rae gal/inarum, 1885; Octopsis cholerae gal/inarum, 1885;
Bacterium cholerae gal/inarum, 1886; Bacillus cholerae
gal/inarum, 1886; P. cholerae-gal/inarum, 1887; Coccobaci-
l/us avicidus, 1888; P. avicida, 1889; Bacterium multicidum,
1899; P. avium, 1903; Bacillus avisepticlts, 1903; Bacterium
avisepticum, 1903; Bacterium avisepticus, 1912; y P. avi-
septica, 1920 (15, 18).
144 . Enfermedades de las aves
Por algún tiempo se designó cada aislamiento de
P. multocida de acuerdo con el animal del que se había
aislado, por ejemplo: P. avicida, o P. aviseptica, P. muricida
o P. muriseptica. En 1929, se sugirió que todos los aisla-
mientos se refirieran como P. septica (146). Este nombre se
utilizó principalmente en el Reino Unido y se puede encon-
trar en la bibliogratla reciente. En la actualidad se acepta
como oficial el nombre de Pasteurella multocida, propuesto
por Rosenbusch y Merchant (131) en Bergeys Manual y se
utiliza de manera exclusiva en todo el mundo.
Morfología y tinción
P multocida es un gramnegativo,no móvil; es un bastón
que no forma esporas,se presentasolo, en pares y en
ocasionescomo cadenaso filamentos.Mide 0.2 a 0.4 por
0.6 a 2.5 ¡¡m, pero tiende a la pleomorflcidaddespuésde
repetirel cultivo. Sepuededemostrarunacápsulaen culti-
vos recientementeaislados,con métodosindirectosde tin-
ción (figura 5-1). En tejidos, sangre y cultivos recién
aisladosel microorganismose tiñe en los dos polos (figu-
ra 5-2). Sehanmencionadopilis (41, 115).
Figura 5- 1. Micrografía electrónica de Pasteuref/a multocida
-célula encapsulada (C) y célula no encapsulada (N) sus-
pendidas en tinta India. 19 OOOx.
(Capítulo5)
Requerimientosde crecimiento
P multocida crece de manera aerobia o anaerobia. La tem-
peratura óptima de crecimiento es de 37 °C. El pH óptimo
varía de 7.2 a 7.8, pero el crecimiento puede darse entre 6.2
a 9.0, lo que depende de la composición del medio. En
medios líquidos, el crecimiento máximo se logra en 16 a
24 horas. El caldo se hace nebuloso, y en pocos días se
forma un sedimento viscoso. Con algunos aislamientos
se presenta un precipitado floculento.
La bacteria crecerá en medio de infusión de carne; el
crecimiento aumenta cuando se enriquece el medio con
peptona, hidrolisato caseína, o suero de aves. La sangre o
suero de ciertos animales inhiben el crecimiento de P mul-
tocida. La inhibición es mayor con sangre de caballo, bovi-
no, ovino y caprino; la sangre de pollos, patos, cerdos y
búfalo de aguatiene poca o ninguna acción inhibidora (132).
Se describen varios medios selectivos para el aislamiento
(22, 23, 38, 82,-94, 138). Jordan (76), Watko (143), Wes-
sman y Wessman (145) y Flossmann y colaboradores (36)
describieron medios definidos químicamente. Berkman
(11), encontró que el ácido pantoténico y la nicotinamida
resultan esenciales para el crecimiento. El agar de almidón
dextrosa con 5% de suero de aves es un medio excelente
para el aislamiento y crecimiento de P multocida.
Figura 5-2. Pasteurella multocida en impronta hepática de
pollo con CA agudo (obsérvesela bipolaridad).Tinción
de WriQht.2500x.

Morfología de las colonias y propiedades
relacionadas
La morfología de las colonias observada con luz oblicua
es una de las características más útiles en el estudio de
1'; multocida. En el aislamiento primario de aves con CA,
las colonias pueden ser iridiscentes, con diferencias de
intensidad por partes, o azul con muy poca o ninguna
iridiscencia (figura 5-3). Ésta se relaciona con la presen-
cia de la cápsula. El término fluorescente utilizado para
describir colonias en la bibliografia inicial, debe considerar-
se como sinónimo de iridiscente; este último es el término
apropiado.
La composición del medio determina cierto grado y
tipo de iridiscencia. En ocasiones un aislamiento genera
colonias azules; cuando el suero se agrega al medio, se
generan sectores o colonias iridiscentes algunas veces. El
examen de las colonias de 18 a 24 horas con un esteromi-
croscopio con luz oblicua (figura 5-4) es útil cuando se
observa la morfología de la colonia (64). Las colonias
iridiscentes en aislamiento primario (;le casos agudos de
CA, son circulares (2 a 3 mm), lisas, convexas, translúcidas,
brillantes y de aspecto graso y muestran tendencia a jun-
tarse. En la medida en que las colonias envejecen, por lo
general, pierden estaspropiedades distintivas, se hacen más
grandesy viscosas, y se pueden adherir al medio cuando son
recogidas con una aguja de inoculación. Las colonias azules
que muchas veces fueron aisladas de aves con el tipo crónico
de cólera o derivadas por disociación de colonias iridiscen-
tes, son circulares (1 a 2 mm), lisas, ligeramente convexas
o planas, translúcidas, botonosas y discretas. Las colo-
nias mucoides húmedas originadas por cepas encapsuladas
Figura 5-3. Pasteurella multocida Colonias de 20 horas en agar almidón dextrosa vistas con luz oblicua (véase figura 5-4);
(1)iridiscente, (S) con secciones, (B) azul v IC} ruaosa. 20x
Cólera aviar 145
de aparato respiratorio de bovinos, cerdos, ovinos, conejos,
y humanos no son iridiscentes sino grises (58).
Anderson y colaboradores (5) observaron que un ais-
lamiento muy virulento, que produjo colonias lisas, más
tarde disociadas de subcultivos, generaron colonias rugosas.
Los microorganismos de las colonias lisas son de alrededor
de 3 a 4 millones de veces más virulentas para los pichones
que las colonias rugosas. Hughes (66) estudió la morfología
de la colonia de 210 cultivos de casos de CA y distinguió
tres tipos. El tipo iridiscente se relacionó con brotes de CA
aguda y resultó muy virulento. El tipo azul fue de baja
virulencia y se desarrolló en parvadas en las cuales el cólera
era enzoótico. El tercer tipo fue intermedio en sus propie-
dades de iridiscencia y virulencia.
Heddleston y colaboradores (59) indicaron que un
aislamiento virulento de P multocida de origen aviar, origi-
nó colonias iridiscentes que se disociaron in vitro y genera-
ron colonias azules. Los microorganismos de las colonias
azules también mutan y producen colonias grises, que no se
mencionan en cultivos primarios de aves. Las células de
colonias iridiscentes se presentaron solas o en pares, no
aglutinaron el suero inmune, estabanencapsuladasy fueron
virulentas para pollos, pavos, conejos y ratones, cuando se
administraron en mucosas de las vías aéreassuperiores. Las
células de las colonias azules se desarrollan solas o en pares,
fueron aglutinadas por suero inmune, no presentaron cáp-
sula, y fueron avirulentas cuando se aplicaron a las mucosas
de pollos y ratones, sin embargo, fueron virulentas para
conejos y un poco para pavos. Las células de las colonias
grises se agrupan sólo como cadenas, fueron avirulentas
y carecían de cápsula. Los microorganismos muertos de
las tres clases de colonias indujeron inmunidad en pollos.
146 . Enfermedades de las aves (Capítulo5)

Propiedades fisiológicas
Las propiedades fisiológicas de P multocida se utilizan para
identificarla: no produce gas, pero sí oxidasa, catalasa,
peroxidasa y un olor característico. A diferencia de casi
todas las bacterias grarnnegativas, es sensible a la penicilina.
Los resultados de otras 29 pruebas fisiológicas con 948
cultivos de origen aviar se muestran en el cuadro 5-1.
Las características diferenciales significativas se listan
en el cuadro 5-2.

Resistencia a agentes químicos y físicos

A P. multocida la destruyen con facilidad los desinfectantes
comunes, luz solar, resequedado calor; mueren a los 15 min
a 56 °C y a los 10 min a 60 °C. Una solución de formalde-
Figura 5-4. Preparativos de esteromicroscopio con luz obli-
hído, fenol, hidróxido de sodio, betapropiolactona, o gluta-
cua para la evaluación de la morfología de la colonia.
raldehído a 1% Y una solución de cloruro de benzalconio
mata a los cinco minutos 4.4 x 108 microorganismos de
Yaw y Kakavas (147) extrajeron los antígenos con solución P. multocida/mL suspendidos en solución salina a 0.85% a
salina caliente a partir de células encapsuladasmuy virulentas 24°C.
de colonias iridiscentes, con lo cual inmunizaron de manera Das (22) observó que los hisopos de algodón saturados
activa a pollos y ratones, mientras que aquellas células con sangre de ratones infectados contenían microorganis-
encapsuladas menos virulentas de colonias azules inmuni- mos viables después de 118 horas, pero no después de 166
zaron pollos de manera más eficaz que a los ratones. horas (tiempo en el cual los hisopos están secos por com-
pleto); frotis de sangre sobre vidrio contenían microorga-
nismos viables después de 24 horas, pero no después de
30 horas. Das también informó que la sangre infectada
sellada en tubos de vidrio y conservados en un cuarto frío,
contenían microorganismos viables después de 221 días.
Skidmore (137) descubrió que el microorganismo sobrevivía
en sangresecade pavosobrevidrío duranteocho días,pero
no por 30 días a temperatura ambiente. En estudios de la
influencia del ambiente en la incidencia de CA, Van Es y
Arabinosa 7.4
Olney (140), encontraron que el ríesgo de infección había
Dextrina 0.6
Dulcitol 2.6 desaparecido en apariencia de un corral de aves dos sema-
Fructosa 100.0 nas después de la última muerte y de retirar a las aves.
Galactosa 99.8 La influencia de la temperatura sobre la viabilidad y
Gelatina 0.0 virulencia de P. multocida la estudiaron Nobrega y Bueno
Glucosa 100.0 (100), quienes observaron que los cultivos en caldo alma-
Glicerol 93.3
Hemólisis 0.0
Sulfuro de hidrógeno 97.5
Indol 99.6
Inositol 0.0
Insulina 0.0
Lactosa 1.6
Leche tornasol 0.7
AgarMacConkey
Maltosa
0.1
0.0 Hemólisis - + -
Manitol 99.5 Agar +U
Manosa 99.6 MacConkey
0.0 Indol + - -
Motilidad
Reducción de nitratos 100.0 Motilidad
Rafinosa 2.7 Gelatina
Ramnosa 0.0 Catalasa + +U
0.0 Oxidasa + + +
Salicina
Sorbitol 97.6 Ureasa
Sucrosa 100.0 Glucosa + + +
Trehalosa 4.1 Lactosa -u +U
Ureasa 0.0 Sucrosa + + +
Xilosa 77.4 Maltosa -u -u +

cenados en tubos sellados a una temperatura ambiente de
17.6 °C, todavía eran virulentas después de dos años; a 2 a
4 °C no resultaron viables después de un año. Con experi-
mentos controlados, Dimov (28) investigó que P. multocida
muere pronto en suelos con contenido de humedad menor a
400/0.Con humedadde 500/0y temperaturade 20 °C, sobrevivió
por 5 a6 díasapH de 5.0,15 a 100 días apH de 7.0, y 24 a 85
días a pH de 8.0. Un cultivo sobrevivió sin perder virulencia
por 113 días en suelo con 50% de humedada3 °CypH7.15.
Los cultivos se conservaron sin disociación o pérdida
de la virulencia en estado liofilizado o sellado en tubos de
vidrio y almacenados a 4 °C o temperaturas más bajas (144).
Los cultivos liofilizados probados después de 26 años fue-
ron virulentos para pollos, y un cultivo sellado en una botella
sellada con infusión de carne con suero de caballo a 50% y
conservada a temperatura ambiente fue virulento después
de 26 años (51).
Serotipificación y otros métodos
de agrupación de cepas
La tipificación serológica se basó en métodos que detectan
antígenos capsulares y somáticos específicos. Los antígenos
específicos de serogrupos capsularesse reconocen mediante
pruebas de hemaglutinación pasiva (19). Se identificaron
cinco serogrupos (A, B, D, E, F) (127). Carter (19) estudió
numerosos aislamientos de varios animales y halló que los
serogrupos A y D provenían de aves y otros animales. En
un estudio de aislamientos que representaban cierta varie-
dad de huéspedes aviares, Rhoades y Rimler (118) descu-
brieron microorganismos que pertenecían a los serogrupos
A, B, D Y F. La identificación presuntiva de los serogruposA,
D Y F se puede determinar por la depolimerización de la
cápsula con mucopolisacáridos específicos (125).
La serotipificación somática se hace mediante prueba
de aglutinación en tubo (96) y métodos de prueba de preci-
pitina en difusión en gel (61). Estudios comparativos de
Brogden y Packer (16) indicaron que un serotipo determi-
nado por un método, no se correlaciona con un serotipo
establecido por otro método. Con frecuencia, los cultivos
que representaban un solo serotipo somático en una prueba
particular representaba más de un serotipo en la otra prue-
ba. Debido a su simplicidad, la prueba de precipitina en
difusión en gel se utilizaba de manera rutinaria en EUA, y
su popularidad aumentó en todo el mundo. La prueba em-
plea antisueros preparados en pollos y antígenos termoesta-
bles extraídos de suspensionessalinas formalinizadas de las
bacterias. Los antígenos termoestables forman líneas de
identificación con complejos proteicos lipopolisacáridos
de sobrenadantesde cultivo (61). La especificidad de los se-
rotipos somáticos parece determinarse por el componente
lipopolisacárido de un complejo (123). Heddlestony colabora-
dores (61) descubrieron que había buena correlación, aunque
no absoluta, entre las respuestasde prueba de precipitina en
difusión en gel y la respuestainmunitaria en pollos y pavos.
Rimler y Phillips (126) hallaron que los lipopolisacáridos
combinadoscon la proteínaportadoraprotegíaa lasavescontra
cólera aviar. A la fecha, se describen 16 serotipos somáticos
(17), los cuales se han aislado de huéspedesaviares. Rosen-
busch y Merchant (131) clasificaron aislamientosde P multo-
cida en tres grupos con base en la fermentación de xi Iosa,
Cólera aviar . 147
arabinosa y dulcitol. El grupo 1fermentó arabinosa y dulci-
tal, pero no la xilosa; el grupo Ir fermentó xilosa, pero no
arabinosa o dulcitol; el grupo III fue variable, pero semejan-
te al grupo l. Dorsey (31) estudió las reacciones de fermen-
tación de 409 aislamientos de origen aviar y encontró que
81.42% fueron del grupo 1,16.87% del grupo Ir y 1.71%
del grupo III; 23 aislamientos no se pudieron agrupar con
base en estas reacciones. Donahue y Olson (29) estudiaron
214 aislamientos de pavos; 0.47% resultaron del grupo 1;
83.64% del grupo Ir; 1.4% del grupo III, y 14% no se
correlacionaron con ninguno de los grupos.
Se ha investigado la sensibilidad de fagos como una
base para la clasificación de P multocida. Ritkind y Pickett
(122) encontraron que 84 de 118 aislamientos de diferentes
huéspedesresultaron sensibles a uno o más de los 16 bacte-
riófagos. Kirchnery Eisenstark(80) examinaron 25 cultivos de
origen aviar y hallaron que 11 fueron lisógenos. Dividieron
los 11 bacteriófagos en cinco grupos de acuerdo con la
variedad de huéspedes y los tres grupos en morfología de
placa. Karaivanov y Mraz (79) identificaron 87% de 77
cultivos de P multocida con el uso de una cepa de bacterió-
fagos. Saxenay Hoerlein (134) demostraron lisogenia en 63
de 112 cultivos de diferentes huéspedes.Un fago causólisis
en ocho diferentes cultivos; muchos fueron lisógenos para
sólo 1 o 2 cultivos. Gadberry y Miller (37) mostraron que
32 de 61 aislamientos fueron sensibles a uno o más de los
tres fagos. Los aislamientos de P haemolytica, P gallina-
rum, P ureae, P pneumotropica, y tres especies del género
Yersinia fueron resistentesa la lisis. Los resultados de estas
investigaciones pusieron de manifiesto la posibilidad de un
sistema de clasificación con fagos para P multocida.
Patogenicidad
La patogenicidad o virulencia de P mu/tocida en relación a
CA es compleja y variable, dependiendo de la cepa, especies
huéspedes,y las variaciones entre la cepa o huésped y las
condiciones de contacto entre los dos. La capacidad de
P mu/tocida para invadir y reproducirse en el huésped
aumenta por la presencia de una cápsula (véase figura 5-1)
que rodea al microorganismo (86). La pérdida de capacidad
de una cepa virulenta para producir la cápsula resulta en la
pérdida de virulencia (59). Muchos aislamientos de casos
de CA tienen grandes cápsulas, pero son de baja virulencia.
Por tanto, la virulencia se vincula en apariencia con alguna
sustancia química en relación con la cápsula más que a la
presencia fisica de la misma.
P mu/tócida entra, por lo general, en los tejidos de aves
a través de las mucosas de la faringe o vías respiratorias
superiores, pero también puede penetrar a través de la
conjuntiva o heridas cutáneas. Hughes y Pritchett (67) no
pudieron infectar pollos al cQ1ocarun cultivo en una cápsula
de gelatina e insertándola en el esófago; sin embargo, los
pollos se infectaron cuando se dejó el cultivo en el techo de
la hendidura nasal. Arsov (8) infectó aves por la boca con
un cultivo marcado con 35p,y observó que la vía de infec-
ción fue la mucosa de la boca y faringe, pero no el esófago,
buche o proventrículo. Olson y McCune (102) sugirieron
que la trompa de Eustaquio es la vía más probable de
infección, ya que se localiza en espacios de aire del hueso
craneal, oído medio y meninges.
148 . Enfermedades de las aves
La susceptibilidad a P. multocida es mayor en pavos
que en pollos, y más intensa en pollos adultos que enjóvenes
(50). Hungerford (68) se percató de graves pérdidas en
pollos adultos, pero ninguna en animales de 16 semanasde
edad en un caso de 90 000 aves. En las pruebas de infecti-
vidad de un aislamiento o de susceptibilidad de un huésped,
la cohabitación es el modo más natural de exposición. Sin
embargo, a menos que el huésped sea muy susceptible y el
aislamiento altamente invasivo, los resultados serán bajos.
Por tanto, a menudo es ventajoso frotar la hendidura nasal
con un algodón saturado con el cultivo; si es necesaria una
exposición más grave, se puede inyectar el cultivo por vía
parenteral.
Toxicidad
Pasteur(105) demostró que un filtrado de cultivo deshidra-
tado de P. mu/tocida, provocaba signos de toxicidad en
pollos. Salmon (133) repitió este trabajo y describió signos
resultantes de la toxicidad similar a los observados en casos
de CA agudo. Kyaw (83), con embriones de pollo en desa-
rrollo en el estudio de la patogénesis, sugirió que una toxina
la genera P. mu/tocida in vivo. Rhoades (117) halló hipere-
mia pasiva general aguda en pollos que murieron de CA
agudo. Esta lesión se consideró indicativa de choque y se
atribuyó a la acción de la endotoxina.
Endotoxinas
Las endotoxinas son producidas por todas las ~ multocida,
tanto virulentas como no virulentas. Pueden contribuir a la
virulencia, a pesar de ello, se requiere de la invasión y
multiplicación de una cepa para la producción de cantidades
suficientes de endotoxina in vivo para contribuir a los pro-
cesos patológicos.
Pirosky (111) obtuvo una endotoxina de ~ multocida
de origen aviar mediante prpcedimientos de extracción de
ácido tricloroacético de Boivin. Heddleston y Rebers (55)
demostraron que una endotoxina de fijación laxa podía
lavarse de ~ multocida con una solución salina formalini-
zada fría. Esta endotoxina era un lipopolisacárido fosforila-
do que contiene nitrógeno, el cual se inactiva con rapidez
en condiciones medianamente ácidas. Se indujeron los sig-
nos de CA aguda en pollos por medio de la inyección de
cantidades fraccionales de endotoxinas. La dosis letal 50
para embriones de pollo fue de 5.2 J.1gvía membrana corioa-
lantoidea; en el caso de ratones fue de 194 J.1gvía intra-
peritoneal. Una dosis de 1.9 mg inyectada vía intravenosa
mató a 5 de 6 pavos de 19 días de edad; el tiempo medio de
muerte fue de sólo tres horas. Había endotoxina en el
sistema vascular de los pavos con CA y se podía detectar
con la prueba de lisado de Limulus y antisuero en prueba de
precipitina en difusión en gel. La especificidad serológica
de la endotoxina se relacionó con el lipopolisacárido. La
endotoxina libre indujo inmunidad activa.
Los lipopolisacáridos purificados de cada uno de los
serotipos Heddleston los prepararon Rimler y colaborado-
res (128). Los lipopolisacáridos fueron similares a las de
otras bacterias gramnegativas. Pavipollos de una semana
de edad fueron relativamente resistentes a los efectos leta-
les de lipopolisacáridos purificados de dos cepas muy pató-
(Capítulo5)
genas de CA P multocida (119). En pavipollos, los lipopo-
lisacáridos no provocaron una reacción dérmica Shwartz-
man y la letalidad no aumentó por sustancias que afecten el
hígado, sustancias liberadoras de histamina, o bursectomía
quirúrgica.
Toxinas proteicas
Se han encontrado toxinas proteicas tennolábiles en cepas
de los serogrupos A y D, aisladas de diferentes especies
animales. Nielsen y colaboradores (99) descubrieron 6 a 10
cepasen pavos que producen toxinas proteicas termolábiles;
las cepas no se serotipificaron. Se hallaron cuatro cepas del
serogrupo D aisladas a partir de pavos, que contenían una
toxina tennolábil (120). Las suspensionessonicadas de estas
cepas ocasionaron lesiones necróticas en piel en pavos que
resultaron letales en pavipollos. El antisuero preparado
contra la toxina termo lábil de una cepa en cerdos, neutralizó
la capacidad de las cepas aviares sonicadas de provocar
necrosis (121). Baba y Bito (9) purificaron de manera quí-
mica una toxina proteica de una cepa aviar.
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
La mayor parte de los brotes de CA mencionados afectaron
a pavos, pollos, patos y gansos. Sin embargo, esta enferme-
dad también afecta a otros tipos de aves, aves de caza criadas
en cautiverio, aves de compafiia, aves de zoológico y silves-
tres. La amplia variedad de huéspedesaviares en la cual se
menciona el CA, sugiere que todos los tipos de aves son
susceptibles.
Entre los tipos de aves, los pavos son los que más se
afectan. La mayor parte o toda la parvada infectada puede
morir en pocos días. Por lo general, padecen la enfermedad
pavos adultos jóvenes, pero todas las edades son muy sus-
ceptibles. En condiciones experimentales, 90 a 100% de
pavos adultos puede morir en 48 horas cuando se exponen
a una cepa muy virulenta de P multocida, por frotamiento
de la hendidura palatina o por contacto con aves infectadas.
El primer informe detallado de la enfermedad en pavos
lo hicieron DeVolt y Davis (27), quienes describieron un
brote en una parvada de 175 pavos en Maryland, donde la
morbilidad fue de 17%. Alberts y Graham (2) dieron infor-
mación de brotes en cuatro parvadas de pavos, en las cuales
la mortalidad fue de 17 a 68%. Enfatizaron que los estresan-
tes ambientales como cambios de clima, nutrición, lesiones
y excitación pueden influir en la incidencia y el curso de la
enfermedad.
Las pérdidas por muerte debido a CA en pollos, por lo
común, son en parvadas de postura, debido a que en esta
edad las aves son más susceptibles que los animales más
jóvenes. Las aves menores de 16 semanas de edad, por lo
general, son muy resistentes. El cólera aviar en pollos
jóvenes por lo general es causado por el serotipo l y
con frecuencia en conjunto con otras enfermedades. Sin
embargo, los brotes recientes de CA en seis parvadas, de
20 a 46 días de edad, de animales de engorda, resultaron
por infecciones con los serotipos 3; 1,3; Y 3,4. El desafio

experimental de pollos de engorda de cinco semanasde edad
con dos cepas representativas (serotipos 3 y 1,3), resultaron
en mortalidad y claudicación. En pollos infectados de ma-
nera natural, la mortalidad por lo común va de Oa 20%, pero
se han mencionado pérdidas mayores. Muchas veces, hay
menor producción de huevo y también infección localizada
persistente. Los pollos son más susceptibles a cólera des-
pués de retirar el alimento o agua, o por un cambio brusco
en la dieta (14). El calor y trato rudo en una máquina
agitadora aumentó la incidencia en pollos expuestos de
manera experimental (77, 78).
En condiciones experimentales, 90 a 100% de pollos
adultos expuestos por frotamiento de la hendidura palatina,
puede morir en 24 a 48 horas, lo que depende de la cepa de
P multocida utilizada, pero sólo 10 a 20% fallece por lo
común, en un periodo de dos semanas,cuando se expusieron
por contacto con aves infectadas. Pritchett y colaboradores
(113) observaron una mortalidad de 35 a45%en tres casetas
de pollonas. En una caseta,45% de las aves murió en cuatro
semanas.En una parvada de 45 aves,que habla sobrevivido el
año anterior a un brote agudo, no hubo pérdidas, pero
el número de avescon lesioneslocalizadasaumentóduranteel
invierno. En Carolina del Sur y áreas adyacentes, hay CA
principalmente como una enfermedad persistente,subaguda,
crónica, que de manera clínica se parece a la monocitosis
aviar (12).
Los gansos y patos domésticos también son muy sus-
ceptibles a cólera aviar. Curtice (21) informó la enfermedad
en gansos en Rhode Island, donde cerca de 3 200 de una
parvada de 4 000 murieron en un corto periodo. Van Es y
Olney (140) reconocieron la marcada susceptibilidad de los
gansos a CA, cuando los usaron para probar la persistencia
de microorganismos viables en lugares después de retirar
los pollos infectados. El cólera en patos es un problema
grave en Long Island, donde se diagnosticó en 32 de 68
granjas de patos comerciales. Las pérdidas, por lo general,
son de patos de cuatro semanas de edad y la mortalidad
puede llegar a 50% (33).
Las aves de presa, acuáticas y otras en jardines zooló-
gicos, a veces, enferman. Se ha aislado P multocida de cerca
de 50 especies de aves silvestres. Durante una investiga-
ción de dos años y medio, Faddoul y colaboradores (34)
aislaron P multocida de 13 (siete especies) de 248 aves
enviadas al laboratorio de diagnóstico. Jaksic y colabora-
dores (74) describieron una eportinia aguda entre faisa-
nes, de los cuales murieron 1700. Un brote en la bahía de
San Francisco se considera como la causa de una pérdida
estimada de 40 000 aves acuáticas (130). Gershman y cola-
boradores (39) observaron un brote grave entre patos (80-
materia mollissima) en su zona de anidación a seis millas
de la costa de Maine, donde cerca de 200 aves murieron y se
perdieron más de 100 nidos. Cerca de 60 000 aves acuáticas
murieron por CA durante el invierno de 1956 a 1957 en el
Muleshoe National Wildlife Refuge en Texas (75). Rosen
(129) informa que son dos áreasen EUA donde es enzoótico
el CA en aves acuáticas: Muleshoe National Wildlife Refuge
y el área norte central de California. Ambos lugares presen-
tan brotes periódicos desde 1944.
P multocida proveniente de aves con cólera, por lo
general, mata conejos y ratones, pero otros mamíferos son
resistentes a la infección. De acuerdo con Heddleston y
Cólera aviar. 149
Watko (57), los conejos, ratones, pichones y gorriones mu-
rieron de septicemia aguda cuando se expusieron por vía
intranasal a un aislamiento de P. mu/tocida de un caso agudo
de CA; las ratas, hurones, cobayos, un ovino, un cerdo y un
becerro no mostraron ninguna respuesta clínica al mismo
microorganismo. Una de las 5 ratas, l de 2 minks, y 11 de 19
ratonesalimentadoscon víscerasde pollos infectados,desarro-
llaron infección nasal, neumonía y septicemia letal respec-
tivamente. Un becerro murió de septicemia aguda en menos
de 18 horas, despuésde la exposición intramuscular. En los
cobayos expuestos por inoculación intramuscular hubo ne-
crosis en sitio de inoculación; aquellos que estuvieron ex-
puestosa inoculación intraperitoneal, por lo común, murieron.
Los caballos, bovinos, ovinos, porcinos, caninos y
felinos son refractarios a la inoculación oral, y la inocu-
lación subcutánea resulta en abscesos localizados. Sin em-
bargo, todos estos animales pueden morir por inoculación
intrayenosa.
Transmisión, portadores y vectores
Con frecuencia, resulta imposible determinar cómo se intro-
duce el CA en una parvada. Las aves infectadas de manera
crónica se consideraron como la principal fuente de in-
fección. La única limitante a la duración del estado de
portador crónico, es la vida media del ave infectada. Las
aves de vuelo libre que tienen contacto con las aves domés-
ticas pueden ser una fuente de microorganismos de cólera
aviar. La transmisión del microorganismo a través del huevo
es casual, si llega a suceder. Un estudio de más de 2000
huevos frescos y embrionados de aves infectadas con CA
crónico, no mostró ninguna evidencia de que P. multocida
se transmita a través del huevo (136).
Pritchett y colaboradores (113, 114), Y Pritchett y
Hughes (112), examinaron tres parvadas comerciales infec-
tadas de Leghom blancas por P. multocida y descubrieron
que muchas aves llevaban el microorganismo en las hendi-
duras nasales. La presencia de la bacteria se relacionó con
la gravedad de infección respiratoria superior en las parva-
das. Concluyeron que el foco enzoótico de la infección eran
los portadores nasales sanos. Estos estudios, así como tam-
bién los de Van Es y Olney (140), y Hall y colaboradores
(46), probaron que los sobrevivientes de una epomitia de
CA pueden ser reservorios de la infección. Dorsey y Hars-
hfield (32) indican una alta incidenciadeCA durante el final
del verano y otoño en Dakota del Sur. Las aves portadoras
entre las parvadas más viejas, conservadas por más de dos
años, probaron ser un reservorio de la infección para pollo-
nas jóvenes susceptibles en la misma caseta.
Casi todas las especies de animales de granja pueden
ser portadoras de P. multocida. En general, estos microor-
ganismos, excepto los provenientes de cerdos y tal vez
de gatos, resultan avirulentos para las aves. Iliev y colabo-
radores (70) aislaron P. multocida de las tonsilas de 34 de
75 bovinos sacrificados, 14 de 27 ovinos, y 102 de 162
cerdos.Los aisl~ientos de bovinos y ovinos no fueron patóge-
nos para las aves, pero los 18 aislamientos de cerdos en áreas
donde era común CA fueron muy patógenos para las aves.
Sólo 2 de 47 aislamientos de cerdos en zonas con baja inci-
dencia de CA resultaron patógenos. Iliev y colaboradores
(71), también mencionaron que cerdos sanos portadores de
 J50 . Enfermedades de las aves (Capítulo5)

P. mu/tocida transmitieron la infección a aves en las mismas

instalaciones. Murata y colaboradores (95) estudiaron
dos aislamientos, de los serotipos I:A y 5:A de pulmones de
cerdos con neumonía. El serotípo 5 :A, fue muy vírulento
para pollos y el serotípo I:A resultó avírulento. No hallaron
inmunidad cruzada en pollos entre los dos serotipos.
Gregg y colaboradores (44) aislaron dos cultivos de
mapaches, los cuales fueron patógenos para los pavos.
Sugírieron que los mapaches son un reservorio de P. mu/to-
cida y los microorganismos pueden transmitírse a pavos por
la mordida de mapaches.
Las jaulas contaminadas, las bolsas de alimento o
cualquier equipo utilizado anteriormente para aves, pueden
servir para introducir el CA en la parvada. Los microorga-
nismos se diseminan en los cadáveres de las aves que
murieron de manera aguda por CA y pueden servir como
una fuente de infección, en especial, porque las aves tienden
a consumir tales cadáveres. Hendrickson y Hilbert (63)
pudieron aislar P. mu/tocida de la sangre de un pollo infec-
tado de manera natural por 49 días antes de morir. Notaron
un rápido aumento en el número de microorganismos inme-
diatamente antes y después de morir, y los mocroorganis-
mos permanecieron viables dos meses a 5 a 10 °C. Serdyuk
Figura 5-5. Cólera aviar agudo; excreción mucosa de la
y Tsimokh (135) demostraron de manera experimental que
boca que contiene grandes cantidades de P. multocida que
los gorriones, pichones y ratas se podían llegar a infectar pueden contaminar el alimento y el agua.
con P. mu/tocida cuando se expusieron a pollos con CA y
que éstos a su vez infectarían pollos susceptibles. Los
gorriones y pichones llevan microorganismo s sin mostrar las aves muertas. Iliev y colaboradores (72) demostraron
signos clínicos, pero 10% de las ratas infectadas desarrolla- que P. multocida marcada con 32p se inactivaron en el
ron pasteurelosis aguda. proventrículo, y las hecescontenían P. multocida no viables.
Se ha investigado la posibilidad de que los insectos Los pavos que bebieron del mismo bebedero que los ani-
puedan servir como vectores de CA. Skidmore (136) trans- males infectados de manera experimental con P. multocida
mitió de manera experimental CA a pavos alimentándolos desarrollaron CA (103).
con moscas que habían succionado sangre infectada. Seña-
laron que en condiciones naturales, la ingestión de moscas Signos de infección
podía ser un medio de introducir la enfermedad a la parvada.
La transmisión por moscas, .sin embargo, es probable que Aguda
no sea común, como indicaron los estudios de Van Es y Los signos de infección aguda en CA muchas veces se
Olney (140). Aunque el CA permaneció en dos corrales de manifiestan sólo unas cuantas horas antes de morir las aves.
pollos durante la estación de moscas más fuertes, no había A menos que se observen antes del deceso, la muerte puede
diseminación de la enfermedad a corrales adyacentes sepa- ser la primera indicación de la enfermedad. Los signos
rados sólo por la malla de gallinero. Iovcev (73) observó que se presentan a menudo son fiebre, anorexia, plumas eri-
que las larvas, ninfas y las garrapatas adultas (Argas persi- zadas, excreciones mucosas en la boca, diarrea y aumento
cus) contenían P. mu/tocida después de alimentarse de de frecuencia respiratoria. La cianosis se desarrolla muchas
gallinas infectadas. Petrov (109) mostró que el ácaro rojo veces de inmediato antes de la muerte y es más evidente en
(Dermanyssus ga//inae) llegó a infectarse con P. mu/tocida las áreas sin plumas de la cabeza,como crestasy barbillas. El
después de alimentarse de aves infectadas, pero el ácaro no material fecal relacionado con la diarrea es primero acuoso y
transmite el microorganismo. blanquecino, pero después se toma verdoso y contiene
Heddleston y Wessman (58) llegaron a concluir que moco. Las aves sobrevivientes a la etapa septicémica aguda
27 cultivos de P. mu/tocida de aparato respiratorio superior pueden morir por los efectos de debilitamiento de la ema-
de humanos no resultaron patógenos para los pavos. No ciación y deshidratación; sin embargo, se pueden infectar
obstante, los humanos pueden llegar a infectarse y a su vez de manera crónica o incluso recuperarse.
contagiar a las aves por excreciones de la nariz y la boca.
La diseminación de P. mu/tocida en una parvada es Crónica
primero por excreciones de la boca (figura 5-5), nariz y El CA crónico puede ser posterior a una etapa aguda de la
conjuntiva de aves enfermas que contaminwl el ambiente, enfermedad o ser el resultado de la infección con microor-
en particular el alimento y el agua. Las heces pocas veces ganismos de baja virulencia. Los signos se vinculan, por lo
contienen P. mu/tocida viables; a pesar de ello, Reis (116) general, con infecciones localizadas. Las barbillas (figura
descubrió el microorganismo en las heces de 1 de 9 aves 5-6), senos, articulaciones de las patas o alas, los cojinetes
justo antes de su muerte. En las 8 restantes, los microorga- plantares y bolsa estemal a menudo se hinchan. Pueden
nismos se aislaron sólo en heces colectadas de la cloaca de observarse lesiones exudativas conjuntivales (figura 5-7) y
 Cólera aviar. 151

Figura 5-7. Cólera aviar crónico; inflamación serosa de la

conjuntiva.

vasculares. La hiperemia es general, es más evidente en venas

Figura 5-6. Cólera aviar crónico; barbilla hinchada resultan-
te de infección localizada.
faringeas, y algunas veces padecen torticolis (figura 5-8).
Los estertores traqueales y la disnea pueden ser resultado de
infecciones en el aparato respiratorio. Anteriormente se uti-
lizabael término roup para indicar un trastorno en el que los
signos se relacionaban con infecciones crónicas de las mu-
cosas cefálicas. El término no se limitaba a CA, también
incluia a otras enfermedades. Las aves infectadas de manera
crónica pueden morir, permanecer infectadas por largos
periodos o recuperarse.
de las vísceras abdominales, y puede ser muy pronunciada
en los vasos pequefios de la mucosa duodenal (figura 5-9).
Por lo general, se pueden observar grandes cantidades de
bacterias a través del microscopio, en los vasos hiperémicos.
A menudo se encuentran hemorragias petequiales y equi-
móticas y pueden estar muy distribuidas. Las hemorragias
subepicárdicas (figura 5-1 OA) y subserosasson frecuentes,
como las hemorragias en los pulmones, grasa abdominal y
mucosa intestinal. Es frecuente que haya mayor cantidad de
líquido pericárdico y peritoneal. Son visibles también la
coagulación intravascular diseminada o la trombosis fibri-
nosa en pollos y patos que mueren de la forma aguda de CA
inducida de manera experimental (69, 104).

Lesiones macroscópicas y microscópicas

Las lesiones de CA no son constantes, pero difieren en tipo

y gravedad. La mayor variación se vincula con el curso de
la enfermedad, si es agudo o crónico. Aunque es convenien-
te para propósitos descriptivos referirse a cólera agudo o
crónico, algunas veces es dificil categorizar la enfermedad
de esta manera. Los signos de la infección y lesiones que se
presentan pueden ser intermedias a las descritas para las
formas aguda y crónica.

Agudo
Cuando el curso de la enfermedades agudo, casi todas Figura 5-8. Cólera aviar crónico; torticolis resultante de
las lesionespasmar/em se relacionan con alteraciones infección en las meninges.
J 52 . Enfermedades de las aves (Capítulo5)

Figura 5-10A . A. CA agudo; hemorragias subepicárdicas

en un pavo. B. CA agudo; múltiples focos necróticos en
hígado de pavo. C. CA agudo; pulmón de pavo con extensas
hemorragias y áreas en parche de necrosis (flecha), yenfi-
sema. D. Necrosis submasiva con exudado fibroso en super-
ficie pleural. E. CA agudo; foliculo ovárico flácida (flecha) con
vasos sanguíneos teca les menos evidentes de lo normal.
F. CA crónico; exudado caseoso en bolsa esternal (A) y
articulación del tarso (B) de un pavo.

relacionaron con infecciones en los huesos craneales, oído

medio y meninges. En un estudio de pavos infectados de
manera natural, con tortícolis, Olson (101) describió le-
siones en estos sitios. La lesión macroscópica notable fue
exudado, caseoso amarillento en espacios aéreos de los
huesos calvarios. Se observó infiltración heterofilica y la
fibrina en los espacios aéreos, oído medio y meninges.
Las células gigantes multinuclearesmuchas vecesse vinculan
con masas necróticas de heterófilos en los espacios aéreos.
Se hallaron lesionesparecidasen pavos expuestosde manera
experimental (102). Hay infecciones meníngeas localizadas
(figura 5-13) sin afectar los huesoscranealeso el oído medio
en pavos con tortícolis, ya que tienen infección cerebelar(35).
Figura 5-9. Cólera aviar agudo; hiperemia de duodeno en
pollo Inmunidad
Los higados de aves con infección aguda pueden estar Pasteur(107) utilizó un cultivo avirulento atenuado por cre-
hinchados, y por lo general, contienen múltiples áreas pe- cimiento prolongado en medio artificial y originó inmuni-
queñas focales de necrosis coagulativa (figura 5-10B) y de
infiltración heterofilica (figura 5-11). Algunas de las
P. multocida menos virulentas no generanfocos necróticos en
el hígado. Además hay infiltración heterofilica en los pul-
mones y otros órganos parenquimatosos (117). Los pulmo-
nes de los pavos se afectan con mayor gravedad que los de
pollos, con neumonía como una secuela frecuente. Grandes
cantidades de moco viscoso pueden observarseen el aparato
digestivo, en particular en la.faringe, buche e intestino.
Los ovarios en las gallinas de postura se afectan mu-
chas veces. Es común que los folículos maduros aparezcan
fláccidos; los vasos sanguíneosde la teca, que por lo normal
se observan con facilidad, son menos evidentes (figura
5-10E). El material del vitelo de los folículos rotos puede
encontrarse en la cavidad peritoneal. Los folículos inmadu-
ros y el estroma ovárico a menudo están hiperémicos.

Crónico
El CA crónico se caracteriza, por lo común, por infecciones
localizadas; en contraste con la forma septicémica de la
enfermedad aguda, ésta por lo general es supurativa y se
distribuye ampliamente en todo el cuerpo. Muchas veces,
se presenta en aparato respiratorio e incluye cualquier parte,
incluso senos y huesos neumáticos (figura 5-12). La neu-
monía (figura 5-IOC,D) es una lesión frecuente en especial
en pavos. Son posibles las infecciones de la conjuntiva y
tejidos adyacentes (véase figura 5-7) y también el edema
facial. Las infecciones localizadas pueden incluir las articu-
laciones tibiotarsianas (figura 5-10 F), cojinetes plantares,
cavidad peritoneal y oviducto.
Las infecciones localizadas crónicas pueden compren-
der el oído medio y huesos craneales, y se informa que Figura 5-11. Cólera aviar agudo; necrosis coagulativa e
provocan tortícolis. En pavos, la tortícolis y muerte se infiltración heterofilica en hígado de pavo. H & E, 600x.
154 . Enfermedades de las aves
Figura 5-12. Cólera aviar crónico; exudado caseoso (fle-
chas) en húmero de pavos.
dad que protegió a las aves contra una exposición subse-
cuente. El uso de su método en campo, no probó ser práctico,
debido a que no se puede obtener una atenuación uniforme
y hubo pérdidas graves, algunas veces, en las parvadas
vacunadas. . en agua de bebida induce inmunidad en pavos contra un tipo
Desde el trabajo clásico de Pasteur, se han hecho
numerosos intentos por producir vacunas eficaces contra el
CA, pero los resultados no han sido satisfactorios. Sin
embargo, existen pocas dudas de que se puede inducir una
inmunidad sustancial,pero no absoluta, en las aves por el uso
de vacunas muertas de P. mu/tocida en condiciones contro-
ladas (10, 52); éstas por lo común se preparan por creci-
miento de cepas inmunógenas seleccionadas en un medio
adecuado y se suspenden en solución salina formalizada.
Los microorganismos muertos, por lo general, seincorporan
con un adyuvante y se inyectan por vía subcutánea.
En condiciones de campo, llegan a suceder pérdidas
por CA en las parvadas vacunadas. Esta falla puede deberse
a una preparación inadecuada de la vacuna o mala adminis-
tración o por alteraciones inmunitarias en las aves. Hcd-
dleston y Reisinger (56), demostraron que el estrés
ocasionado por el cambio en el orden social de los machos
vacunados, así como también la infección por viruela aviar
en pollos al momento de vacunación y exposición, reducen
de manera significativa la eficacia de la vacunación. En
estudios experimentales (110), la manifestación de resisten-
cia adquirida se alteró en pavos vacunados contra P. mu/to-
cida, mientras recibían aflatoxina en el alimento. También
se observó que un aislamiento de P. mu/tocida recuperado
(Capítulo5)
Figura 5-13. Cólera aviar crónico; meningitis fibrinosupura.
tiva en pavos. H & E, 400x
antes de un brote de CA en pavos vacunados, difirieron
serológicamente del cultivo utilizado en la preparación de
la vacuna (60).
En estudios experimentales, Heddleston y Rebers (54)
pudieron comprobar que las bacterinas preparadas con teji-
dos de pavos infectados o P multocida vivas administradas
inmunógeno diferente. Una bacterina preparada con bacte-
rias crecidas en medios agares convencionales, no inducen
inmunidad cruzada. Estos estudios señalan que P multocida
origina un amplio espectro de inmunógenos in vivo y menor
in vitro. Rimler (124) mostró que los pavos vacunados con
P multocida crecidas in vivo y al desafiar con la cepa
homóloga produjo suero que inmunizó de manera pasi-
va pavipollos contra cinco serotipos diferentes. Bierer y
otros en la Universidad Clemson, renovaron el interés en
vacunas vivas de CA administradas en el agua de bebida.
Bierer y Oerieux (13) demostraron buena inmunidad en
pavos de 14 semanasde edad que recibieron un cultivo vivo
de P multocida (cepa CU, antes CS-148) en el agua de
bebida dos semanas antes de exponerlas al desafio. Sin
embargo, la vacuna mató a 4.2% de 120 pavos. Se lograron
mejores resultados mediante inoculación en pavos de ocho
semanas con una bacterina muerta y que recibieron una
vacuna viva dos semanas después; la vacuna viva mató a
sólo 2.5% de 120 pavos. Oerieux y Bierer (26) establecieron
que se puede obtener buena inmunidad en pavos de seis
semanasde edad, por administración de dos dosis de vacuna
en el agua de bebida en el mismo dia y repitiendo la
vacunación en cuatro semanas. Sin embargo, no hay datos
de la duración de la inmunidad o el número de pavos

muertos por la vacunación. La cepa CU administrada en el
agua de bebida fue inmunológicamente menos eficaz en
pollos que en pavos, por inoculación en el pliegue del ala o
subcutánea que en el agua de bebida (25). Se dispone de
manera comercial de vacunas vivas para administrarlas por
vía oral a pavos y vía parenteral a pollos.
Maheswaran y colaboradores (85), quienes también in-
dujeron la inmunidad en pavos con las vacunas vivas en el
agua de bebida, sugirieron que la vacuna induce protección
localimda, pero no sistémica. En otros estudios, Heddleston
y colaboradores (62) mostraron que el suero de aves vacu-
nadas por el agua de bebida induciría inmunidad pasiva en
pollos y pavos.
La inmunidad pasiva para la prevención de CA la
estudió Kitt en 1892, quien utilizó suero equino inmunitario.
Este método se empleó muchas veces, pero debido a la corta
duración de la inmunidad pasiva, en la actualidad seusa muy
poco. Bolin y Eveleth (14) mencionaron que el antisuero de
P multocida preparado en pollos dio protección máxima
de 16 a 24 horas después de la inyección; la protección
comenzó a disminuir después de 48 horas y desapareció
despuésde 192 horas.
DIAGNÓSTICO
Se puede hacer un diagnóstico presuntivo de CA a partir de
observaciones clínicas, hallazgos de la necropsia o aisla-
miento de P. multocida; un diagnóstico concluyente se debe
basar en los tres. Los signos y lesiones de la enfermedad ya
se describieron.
Aislamiento e identificación
P multocida se puede aislar con facilidad de las vísceras de
las aves que mueren de CA aguda y por lo general, de lesio-
nes de casos crónicos; es menos probable que se aísle de
sobrevivientes deshidratadosy emaciadosde un brote agudo.
Se puede hacer un diagnóstico tentativo de CA agudo, por
demostración de los microorganismos bipolares en impron-
tas hepáticas (véase figura 5-2) con tinción de Wright. La
microscopia inmunofluorescente se puede utilizar para
identificar P multocida en tejidos o exudados (87).
La médula ósea, sangre del corazón, hígado, meninges
o lesiones localizadas son mejores para los cultivos. Para
aislar P multocida, se marca el tejido o exudado con espá-
tula y se toma una muestra por inserción de un hisopo de
algodón o asa de alambre sobre la superficie marcada. Si las
aves están vivas, se obtiene moco de la nariz o se inserta un
hisopo de algodón a la hendidura nasal. Se transfiere la
muestraa caldo peptonay sesiembra en agar almidón dextrosa
que contenga suero de pollo a 5% u otro medio apropiado.
Las muestras también se pueden sembrar en medios de agar
sangre o MacConkey para facilitar la identificación.
Las colonias características de P multocida (descritas
en Etiología) se transfieren a agar almidón dextrosa de
cultivo inclinado, se incuban de 18 a 24 horas. Los tubos
de base caldo rojo fenol que contienen 1% de glucosa,
lactosa, sucrosa, manitol y maltosa, respectivamente, se
Cólera aviar. 155
inoculan luego con crecimiento de los cultivos inclinados.
La fermentación de glucosa, sacarosay manitol sin gas es
característicode P. mu/tocida. Por lo general, la lactosa no
se fermenta, pero algunos aislamientos la llegan a fermentar.
Se inocula 2% de triptosa en 0.85% de solución salina, se
incuba 24 horas a 37 °C y se prueba para indol (prueba
de Kovac). Casi siempre P. mu/tocida genera indol. No debe
haber hemólisis de sangre y no hay crecimiento en agar
MacConkey (cuadro 5-2).
La inoculación de animalespuedeutilizarse para facilitar
el aislamiento de P. mu/tocida de material contaminado. Los
conejos, hamsters o ratones se inoculan por vía subcutánea
o intraperitoneal con 0.2 mL de exudado o tejido macerado.
Si hay P. mu/tocida, por lo común, el animal muere a las 24
a 48 horas, y el microorganismo puede aislarse en cultivos
puros de corazón, sangre e hígado.
El diagnóstico serológico de CA por aglutinación de
sangrecompleta, aglutinación en placa con suero,o en pruebas
de difusión en agar, tienen poco valor en cólera crónico y
ningún valor con la manera aguda de la enfermedad.
Diagnóstico diferencial
P. gallinarum y P. haemolytica son dos bacterias muy rela-
cionadas que se pueden aislar de aves enfermas y se identi-
fican de modo equivocado como P. multocida (53). Hall y
colaboradores (46) describieron por primera vez a P. galli-
narum, quienes la aislaron con P. multocida de pollos con
otras enfermedades caracterizadas por inflamación de las
vías respiratorias altas. La prueba de precipitina en difusión
en gel presenta un antígeno común entre P. gallinarum y
P. multocida. Clark y Godfrey (20), descubrieron que P.
gallinarum se vinculaba con una compleja enfermedad res-
piratoria en pollos en el sur de California. Gilchrist (40), en
una investigación de enfermedades respiratorias aviares
en Nueva Gales Sur, explica el hallazgo de P. gallinarum,
P. haemolytica y P. multocida. Harbourne (48) aisló P. hae-
molytica en cuatro ocasiones de hígados de pollos y pavos
jóvenes. Se aisló P. haemolytica de pollos jóvenes con
salpingitis, que con frecuencia se acompañaba por catarro
nasal, infección por helmintos o leucosis; el microorganis-
mo también se aisló de pulmones de aves con enfermedad
respiratoria crónica y bronquitis infecciosa (98). Matthes y
colaboradores (88) aislaron P. haemolytica de pollos con
septicemia. El cloramfenicol fue eficaz en el tratamiento.
Hackingy Pettit (45) informaronde ocho casosde P. hae-
molytica en pollonas y gallinas de postura: cinco casos
implicaron la producción de huevo, con algunas aves que
mostraron peritonitis o salpingitis; tres casos provocaron
mortalidad, algunas aves tenían enteritis~enteritis y hepatitis
o infección respiratoria. En casi todos los casos, se pensaba
que P. haemolytica era un patógeno secundario.
Las características diferenciales de varias especies de
pasteurelasque se pueden aislar de las aves se enlistan en el
cuadro 5-2.
156 Enfermedades de las aves
TRATAMIENTO
La quimioterapia antibacteriana se usa de manera extensa
con éxito variable en el tratamiento de CA, lo que depende
de la prontitud del tratamiento y del fánnaco utilizados.
Muchas veces, las pruebas de sensibilidad son ventajosas,
ya que las cepas de P multocida varian en susceptibilidad a
los agentes quimioterapéuticos (30, 142) Y puede desarro-
llarse resistencia al tratamiento, en especial durante el em-
pleo prolongado de estas sustancias.
Sulfonamidas
Se han utilizado varias de las sulfonamidas de manera
experimental y en brotes naturales. Sus principales des-
ventajas son su acción bacteriostática en vez de la ac-
ción bactericida, la incapacidad para curar abscesos
localizados, y el efecto tóxico en aves. KÍser y colabora-
dores (81) informan reducción de 63 a 85% en la mortali-
dad de CA producida de manera experimental, comparada
con testigos no tratados cuando se utilizó sulfametacina y
sulfametacina sódica. En brotes naturales, la mortalidad se
redujo en 45 a 75%. Se consiguieron resultados favorables
con 0.5 a 1% del fánnaco en el alimento o 0.1% en el agua
de bebida.
Alberts y Graham (3) emplearon 0.5% de sulfamera-
cina en alimento mezclado durante cinco dias en un brote
de campo de CA en pavos. La mortalidad fue de 1.9% en el
grupo tratado, comparado con 500/0en aves no tratadas. El
CA se presentó cuatro veces después de terminar el trata-
miento, y cada vez se detuvieron las pérdidas después de
que los pavos recibieron la mezcla de sulfameracina en el
alimento. En infección experimental en pavos, la sulfame-
racina sódica en dosis oral de 143 y 107.25 mgikg de peso
corporal redujo de manera eficaz la mortalidad. En pollos,
0.2% de sulfameracina sódica en el agua de bebida o 0.4%
de sulfameracina en el alimento detuvieron la mortalidad en
un brote establecido dos dias después del tratamiento (1).
La sulfaquinoxalina en cantidades de 0.01 a 0.05% en el
agua de bebida, resultó por completo profiláctico en CA
experimental cuando el tratamiento se inició 24 horas
después de inocular a las aves. Peterson (108) trató dos
brotes naturales en parvadas de pavos con éxito con 1:2 000
a 1:4 000 de dilucipn del fármaco en el agua de bebida.
Descubrió que la sulfametacina y sulfameracina sódica
también fueron muy eficaces en la reducción del CA expe-
rimental; fueron menos eficaces la sulfadiacina, sulfatiazol
y sulfanilamida. La sulfaquinoxalina la utilizó Delapilane
(24) en una dosis de 0.1%0 0.05%en la mezcla del alimento
en profilaxis de CA en pollos. Nelson (97) informó de
resultados favorables en el control de la mortalidad en pavos
con una concentración de 0.025% de sulfaquinoxalina en el
agua de bebida por 5 o 7 dias; estableció también que su
administración un dia y cuatro sin tratamiento, por lo gene-
ral controló la mortalidad y permitió el crecimiento final de
las aves para el mercado. Dorsey y Harshfield (32) confor-
maron la utilidad de varias sulfonamidas para disminuir las
pérdidas por CA, si el tratamiento se lleva a cabo en las
primeras etapas del brote. También notaron la frecuente
recurrencia de la mortalidad, luego de interrumpir el trata-
(Capítulo5)
miento, y los resultados no son satisfactorios despuésde que
la enfermedad se hace crónica.
Stuart y colaboradores (139) indican que la sulfaetoxi-
piridacina es eficaz en el control de CA en pollos y pa-
vos. La efectividad del fánnaco dependía en parte de la
dosis, y la duración y prontitud del tratamiento. La sulfadi-
metoxina, usada sola o potencial izada con ormetoprim, fue
segura, aceptable y eficaz contra CA inducida de manera
experimental en pollos y pavos (90 a 93 y ]39). Anderson
y colaboradores (6) indican que la sulfacloropiracina ad-
ministrada en el agua de bebida, fue eficaz en la preven-
ción de mortalidad en pollos expuestos de manera
experimental.
Antibióticos
La estreptomicina aplicada por vía 1M en una dosis de
150000 /.Ig previno muertes en pavos adultos cuando se
administró antes o en el momento de inocular P. multocida.
Cuando se retrasó el tratamiento por 6 a 24 horas o se redujo
la dosis, se presentó infección crónica (89). La penicilina,
estreptomicina, penicilina y estreptomicina juntas, y la oxi-
tetraciclina (administradas por vía 1M al momento de la
exposición experimental en pollos) actuaron como agentes
terapéuticos (12). La clortetraciclina redujo las pérdidas en
pollos en casi 80% cuando se aplicaron a dosis de 40 mg/kg
de peso corporal por vía 1M, 30 minutos después de la
inoculación parenteral del microorganismo (84). Los pollos
que recibieron mezcla de alimento con 1 mg/g tuvieron 50%
menos pérdidas que los testigos no tratados. En un brote de
CA en faisanes; sin embargo, Alberts y Graham (4) no
observaron ningún resultado benéfico cuando se agregó
1 mg/g de alimento. Cuando se aplica la clortetraciclina por
vía 1M se registra una ligera disminución en la mortalidad.
La novobiocina administrada en el alimento o en el agua
redujo las pérdidas por muerte en pavos expuestos de manera
experimental (47). El cloramfenicol (20 mg/kg de peso corpo-
ral) en una sola inyección 1M resultó eficaz en el tratamiento
de CA, pero en las parvadas enfermas al mismo tiempo de
CA y TA o viruela aviar no fue eficaz el tratamiento con cloram-
fenicol (65). Una combinación de cloramfenicol-dexametaso-
na-piribenzamina se utilizó con éxito en la vacunación del
tratamiento de CA en pavos reproductores. Los problemas
respiratorios, que se presentaron una semana después del
brote inicial, respondieron con rapidez a la administración
1M de esta combinación de fármacos (42). La eritromicina
hidrosoluble en una dosis de 454 g/185L de agua para beber
detuvieron la mortalidad en dos parvadas de patos almizcleros
pequeños infectados con P. multocida (49).
Los antibióticos usados en raciones a muy bajas dosis
para promover el crecimiento, de acuerdo con experimentos
de Dorsey y Harshfield (32), no influyeron de manera
significativa en el curso de la infección de CA en aves
inoculadas. En cantidades terapéuticas, las aves que recibie-
ron penicilina y estreptomicina en el alimento murieron en
los mismos porcentajes que los testigos. No hubo muertes
en grupos a los que se dieron sulfaquinoxalina o sulfamera-
cina. Estos investigadores descubrieron que la oxitetracicli-
na y clortetraciclina también resultaron eficaces en la
prevención de la mortalidad en CA experimental en una
pequeña parvada de aves de postura; la mortalidad fue 80%

en un grupo no tratado comparado con 12% en el grupo que
recibió alimento que contenía oxitetraciclina a una concen-
tración de 500 g/ton. En seis brotes naturales, la oxitetraci-
clina en esta concentración detuvo la mortalidad, pero las
pérdidas regresaron en tres parvadas, después de retirar el
antibiótico.
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Se puede prevenir CA mediante la eliminación de reservo-
rios de P multocida o por prevención de su acceso a las
parvada de aves domésticas. Las prácticas de manejo ade-
cuadas,con énfasis en la sanidad como lo prescriben Zander,
Bermudez y Mallinson (véase capítulo 1), son los mejores
medios para prevenir el cólera aviar. A diferencia de muchas
enfermedades bacterianas, el CA no es una enfermedad de
incubadora; se presenta, por tanto, después de que las aves
están en las manos del productor, y se deben considerar
todas esas formas sobre cómo se puede introducir la infec-
ción a la parvada.
La fuente primaria de infección en aves, por lo general,
son las enfermas o aquellas en recuperación y que toda-
vía son portadoras del microorganismo causante. Sólo aves
jóvenes se deben introducir a una nueva parvada; se deben
criar en un ambiente limpio por completo aisladas de otras
aves. El aislamiento se debe extender a las casetas.A menos
que se proporcionen casetas separadas para el primero y
segundo año de las parvadas de postura, se debe comercia:.
lizar la parvada vieja por completo. No se deben criar
diferentes especies de aves en las mismas instalaciones. No
es exagerado el peligro de mezclar aves de diferentes par-
vadas. Los animales de granja (en particular, cerdos, perros
y felinos) no deben tener acceso al área de las aves. Los
bebederos deben ser autolavables y se deben cubrir los co-
medores para prevenir en lo posible la contaminación.
El hecho de que P multocida se recupere de muchas
especies de aves de vuelo libre, hace considerar esta fuente
de infección para las aves domésticas, tomando medidas
para prevenir su relación con la parvada. Los pavos criados
en áreas donde el CA es un problema grave, necesitan ser
confinados en casetasdonde no tengan contacto con aves de
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dicha enfermedad, se debe cuarentenar la parvada y eliminar
éstatan pronto como seaposible económicamente. Sedeben
limpiar y desinfectar las instalaciones y equipo antes de
volver a repoblar.
Inmunización
En áreas donde es prevalente el CA se debe considerar la
vacunación, pero no se debe sustituir por buenas prácticas
sanitarias. Se producen bacterinas comerciales y vacu-
nas vivas. Las bacterinas, por lo general, contienen toda~
las células de serotipos 1, 3 Y 4 emulsificadas en un adyu-
vante oleoso. En EUA, hay tres vacunas vivas autógenas
disponibles, y son CU, una cepa de baja virulencia; M-9,
una mutante de CU con muy poca virulencia; PM-I, una
mutante de CU con virulencia intermedia entre CU y M-9.
Las bacterinas se inocularon por vía subcutánea tanto en
pollos como en pavos. Las vacunas vivas se administra-
ron en el agua de bebida para los pavos y por membrana del
ala en pollos.
Las bacterinas, vacunas vivas o ambas se utilizan con
reproductoras de engorda. Por lo general, se administran dos
dosis de bacterina, la primera a las 8 a 10 semanas de edad
y la segunda a las 18 a 20 semanasde edad. La protección
sólo se desarrolla contra los serotipos contenidos en la
bacterina y no proporciona inmunidad sólida para un ciclo
completo de postura. La vacuna viva, cuando se aplica a
reproductores de engorda, por lo general, se aplica en un
esquema similar al de la bacterina. La vacunación con
agentes vivos, resulta en una protección prolongada de
amplio espectro, pero las vacunascon frecuencia causan CA
crónico. Un tercer programa incluye la administración de
bacterina a las 8 a 10 semanas de edad, seguida de una
vacuna viva a las 18 a 20 semanas de edad. Este progra-
ma por lo general, brinda una amplia protección y minimiza
la enfermedad inducida por la vacuna viva.
Los pavos para consumo se protegen, casi de manera
exclusiva, con vacunas vivas. La primera aplicación se
practica a las 6 a 8 semanas,seguida por otras aplicaciones
cada 4 a 6 semanashasta que están en edad de ser enviadas
al mercado. Las bacterinas se aplican en pavos reproducto-
res, 2 a 5 veces antes del inicio de la producción de huevo,
aplicando la primera dosis a las 6 a 8 semanas..
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 1:S. Sandhu y Richard B. Rimler
INTRODUCCiÓN
La infección por Riemerella (Pasteurella) anatipestifer
(RA) es una enfermedad contagiosa de patos domésticos,
pavos y algunas otras especiesde aves. También se le conoce
como nueva enfermedad del pato, septicemia del pato,
síndrome anatipestifer, septicemia anatipestifer y serositis
infecciosa. En gansos, la infección por RA se le ha denomi-
nado influenza del ganso o septicemia exudativa del ganso
(32). Esta enfermedad se presenta como una septicemia
aguda o crónica caracterizada por pericarditis fibrinosa,
perihepatitis, aerosaculitis, salpingitis caseosay meningitis;
además,puede afectarse el aparato respiratorio sin presentar
signos clínicos. La infección por R. anatipestifer representa
graves pérdidas económicas en la producción de pato por
pérdida de peso, decomisos y elevada mortalidad.
HISTORIA Y DISTRIBUCiÓN
La infección por R. anatipestifer se describió por primera
vez durante 1932 en patos Pekín blancos a partir de tres
granjas en Long Island, Nueva York (26). El informe se
refirió a una enfermedad reciente que llegó a conocerse en
el área como nueva enfermedad del pato, presentándose,al
inicio, en patos de 7 a 10 semanasde edad con casi 10% de
mortalidad y que más tarde se diseminó hacia patitos más
jóvenes de tres semanas. Seis años más tarde, se observó la
enfermedad en patos de una granja comercial en Illinois y
se llamó septícemia del pato (18). Dougherty y colabo-
radores (14) propusieron la designación serosítis ínfeccío-
sa, después de un estudio patológico, y Leibovitz (31)
recomendó el término ínfección por R. anatipestifer para
identificar de manera específica una enfermedad causada
por R. anatipestifer y diferenciarla así de otras infecciones
con patología similar. Riemer describió una enfermedad
similar en gansos, en los que se presenta como septicemia
1,(1
exudativaen anserones(43). El agentecausal,Pasteurella
septicaemiae,es idénticoa RA con baseen lascaracterísti-
cascomunicadas(27, 53).
La enfermedadsedesarrollaen todo el mundoy se ha
reconocidoen paísesque tienen producción intensiva de
patos(46).
. ETIOLOGíA
Clasificación
La bacteria causal se aisló y caracterizó por Hendrickson y
Hilbert (26), quienes la llamaron Pleifferella anatipestifer.
Bruner y Fabricant (10) la estudiaron y compararon sus
características con las de Brucella, Pasteurella, Moraxella,
Actinobacillus y Haemophilus; de lo cual concluyeron que
el microorganismo tenía más en común con las especies de
Moraxella y sugirieron el nombre de Moraxella anatipesti-
fer y en la 7a. edición del Bergey s Manual olDeterminative
Bacteriology se incluyó como Pasteurella anatipestifer (8).
Debido a su incierta clasificación taxonómica, se colocó
como especie incertae sedis en las ediciones 8a. (53) y 9a.
(34) del Bergey s Manual 01 Systematic Bacteriology. La
comparación de la composición de bases del DNA, hómo-
logía de DNA-DNA y el perfil de ácidos grasos celulares
han indicado su exclusión del género Moraxella y de Pas-
teurella (5,34). Piechulla y colaboradores (41), han sugerí-
do su cambio al grupo Flavobacterium/Cytophaga con pase
en la baja pero importante fijación de DNA y la producción
de menaquinonas y ácidos grasos de cadena ramificada. Por
su parte, Segers y colaboradores (52), informaron diferen-
cias significativas entre RA y sus cercanos relativos geno-
típicos Flavobacterium y Weekl'ella; sugiriendo clasificar
este microorganismo en un género separado:Riemerella, en
honor a Riemer (43) quien describió por primera vez la
enfermedad septicemia exudativa en anserones en gan-
sos en 1904, y la llamaron Riem'erella anatipestifer
con base en el análisis de hibrídización RNA ríbosomal de
DNA, perfiles de proteínas y ácidos grasos y características
J 62 . Enfermedades de las aves
fenotípicastales como una carenciade la producciónde
pigmentoy la presenciade la quinona respiratoriamena-
quinona 7.
.
Morfología y tinción
R. anatipestifere~un bastóngramnegativo,no móvil, que
no forma esporasy se presentasólo en pares,a vecesen
cadenas.Las célulasvaríande 0.2 a 0.4 ¡.tmde anchoy l a
5 ¡.tmde largo. Muchascélulasse tifien de manerabipolar
con tinción de Wright, y se puededemostrarla cápsulaen
preparacionescon tinción de la India.
Requerimientos de crecimiento
y morfología colonial
El microorganismo crece bien en agar chocolate, agar san-
gre o agar de soja tripticasa; el crecimiento en este último
se puede aumentar por medio de la adición de extracto de
levadura a 0.05% y suero de becerro recién nacido a 5%; su
crecimiento es más abundante en presencia de mayores
cantidades de bióxido de carbono (18). Hendrickson y
Hilbert (26), describieron al microorganismo como un ae-
robio estricto con base en los resultados obtenidos con ácido
pirogálico y el procedimiento de hidróxido de sodio para
remover el oxígeno. Sin embargo, ya que se debe agotar el
bióxido de carbono por la reacción con el hidróxido de sodio,
no estándisponibles ni el oxígeno ni el bióxido de carbonopara
el microorganismo. Aunque algunas cepas de RA crecen a
una temperatura de incubación de 45 °C, no se observa
crecimiento a 4 o 55 °C (4); por lo general, el crecimiento
máximo se presenta a las 48 a 72 horas incubadas a 37 °C
en cultivo con vela en un frasco.
Las colonias en agar sangre, cuando crecen a las 24
horas a 37 °C, en un frasco con vela, tienen 1 a 2 mm de
diámetro, son convexas, completas, transparentes,brillantes
y butirosas; algunas cepas producen crecimiento viscoso;
cuando se cultivan las colonias en medios claros son iridis-
centes al observarse con luz oblicua. La incubación en
frasco con vela se recomienda para un buen crecimiento, ya
que conforme aumentan el bióxido de carbono y la humedad
lo favorecen.
Característícas bíoquímícas
Este microorganismo no fermenta carbohidratos, aunque
algunos investigadores han informado de producción de
ácido en glucosa, maltosa, inositol y fructosa para algunas
cepas (2, 4). Por lo general, licúan gelatina y la leche
tornasol se puede volver alcalina con lentitud; no produ-
cen indol ni sulfuro de hidrógeno, tampoco reducen los
nitratos en nitritos y no hidrolizan el almidón. No hay
crecimiento en agar MacConkey por lo que no hemoliza en
agar sangre R. anatipestifer es oxidasa negativa y catalasa
positiva pues produce fosfatasa (20). Algunas cepas produ-
cen ureasa y arginina dihidrolasa.
R. anatipestifer es positiva para fosfatasa alcalina y
ácida, éster lipasa C8 (sistema APIZYME), leucina-, vali-
na-, y cistina- arilamidasas, fosfoamidasa, a glucosidasa y
estrasa C4; mientras que es negativa para las siguientes
actividades enzimáticas: a y galactosidasa, glucronidas,
13 13
(Capítulo 6)
13 glucosidasa,a manosidasa,13 glucosaminidasa,lipasa
C14, fucosidasa y omitina y lisina decarboxilasas (41, 52).
Resistencia a agentes químicos y fisicos
Casi todas las cepas RA no sobreviven en medios sólidos
por más de 3 a 4 días a 37 °C o a temperatura ambiente, y
los cultivos en caldo pueden ser viables por 2 a 3 semanas
cuando se almacenan a 4 °C; este microorganismo no es via-
ble cuando se incuba a 55 °c durante 12 a 16 horas (4). R.
anatipestifer sobrevive en agua del grifo y la cama de pavos
por 13 y 27 días, respectivamente (6). Es sensible a penici-
lina, novobiocina, cloranfenicol, lincomicina, estreptomicina,
eritromicina, ampicilina, bacitracina, neomicina y tetraci-
clina, pero es resistente a la kanamicina y la polimixina B
(4); R. anatipestifer es relativamente resistente a la gentamicina.
Clasificación de serotipos
Los aislamientos de R. anatipes:tifer se han serotipificado
utilizando reacciones de aglutinación en precipitina en
gel agar (PAG); ambas pruebas incluyen antígenos de su-
perficie que se presume son polisacáridos (9). La prueba de
aglutinación en placa es rápida y conveniente; y la agluti-
nación en tubo es más aplicable porque se maneja en térmi-
nos cuantitativos de títulos de anticuerpos.
En la actualidad, se reconocen 19 serotipos. Con base
en reacciones de aglutinación, Harry identificó a 16 seroti-
pos (A a la P), cuatro de los cuales (E, F, J y K) se perdieron
durante el almacenamiento, mientras que se encontró que
los serotípos G y N fueron idénticos a los serotipos I y O,
respectivamente (7, 19). Siete serotipos (1 al 7) se diferen-
ciaron utilizando la reacción PAG (9). De manera subse-
cuente, Bisgaard (7) informó que los serotipos 1, 2, 3, 4, 5
y 6 son serológicamente idénticos a los serotipos de Harry
A, I/G, L, H, M Y B, respectivamente; e identificó dos
nuevos serotipos (12 y 13). Este investigador también sugi-
rió una designación numérica de la nomenclatura de los
serotipos para reconocer a nuevos serotipos. Se comuni-
có sobre el serotipo 7 como idéntico al serotipo O/N, y se
aisló un nuevo serotipo (8, 50). Sandhu y Leister (51),
revisaron el esquema de típificación propuesto por Bis-
gaard, y redesignaron los serotipos C y D de Harry como
tipos 9 y 10, excluyeron el serotipo 4, que no era RA, y
comunicaron cinco nuevos serotipos (11, 14, 15, 16, 17).
Loh y colaboradores (33) mencionaron que los serotipos 13
y 17 son idénticos, reasignaron el tipo P de Harry como el
serotipo 4, y agregaron tres serotipos nuevos (17,18 y 19)
los cuales se aislaron de patos de Singapur. Todos los
serotipos reaccionaron de manera especifica con antisue-
ros de tipo homólogo, con la excepción del serotipo 5,
que tenía menos reacciones cruzadas con los serotipos 2 y 9
(33, 50).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
La infección por R. anatipestifer es primariamenteuna
enfermedadde los patosdomésticos.Los patitos de 1 a 8
 Infecciónpor RiemerellaAnatipestifer . 163

semanasde edad son muy susceptibles; los animales meno-

res a cinco semanas, por lo general, mueren 1 o 2 días
después de que aparecen los signos; las aves mayores
pueden sobrevivir por más tiempo. Sin embargo, en pa-
tos reproductores es poco frecuente la enfermedad. Se in-
forma que en pavos se han presentado brotes de RA de
manera natural (25, 57), por ejemplo, en EVA, los brotes
serios en pavos y otros países mostraron que RA es un
patógeno potencial de pavos domésticos (17,38,39,54).
R. anatipestifer también se ha aislado de faisanes (11),
pollos (44), gallinas de Guinea y codorniz (39), perdices
(56) y otras aves acuáticas (15,29,37,42,55).
Las condiciones ambientales adversas o enfermedades
concomitantes predisponen a menudo a las aves a brotes de
infección de RA, y la mortalidad puede variar de 5 a 75%.
En patos sanos se puede producir la enfermedad por
exposición a RA, sin embargo, se observa una gran
variación en la gravedad de la enfermedad, dependiendo de
la cepa del microorganismo y la vía de exposición. La
mortalidad se puede desarrollar con mayor facilidad por
inyección del microorganismo por vía IV, SC en el cojinete
plantar o en los senos infraorbitarios, aunque también se
puede reproducir por vías intraperitoneal, intramuscular o
intratraqueal; en cambio han fallado los intentos para pro-
ducir la enfermedad por inoculación oral (3, 22).
Figura 6-1. Infección por Riemerella anatipestifer. Epicardi-
Los pollos, gansos, pichones, conejos y ratones se tis fibrosa (A), pericarditis y perihepatitis (B). Las pinzas
consideran refractarios a la infección por RA; las gallinas sostienen exudado de la superficie del hígado.
de Guinea sucumbieron a la inoculación a grandes dosis por
vía intraperitoneal (18, 26). Heddleston (24), observó sin
fibroblastos (14). Es posible que en patos infectados no
embargo, que 8 x 106 microorganismos inoculados en el
estén afectados los pulmones; aunque, haya infiltración
cojinete plantar mataron pollitos de 5 a 7 días de edad;
celular intersticial y proliferación de ganchos linfoides ad-
4 x 106 microorganismos produjeron los mismos signos y
yacentes a los parabronquios (40); o puede haber neumonía
lesiones en gansitos blancos de China de dos semanas de
edad, al igual que en patitos blancos de China. La infección aguda fibrinopurulenta (18).
se presenta por vía del aparato respiratorio (31) o a través
de las heridas de la piel, en particular de las patas (3). Cooper
(12), sugirió que la enfermedad en pavos se puede transmitir
por artrópodos vectores, por su presentación estacional y la
afinidad aparente de RA por los eritrocito s de los huéspedes.

Signos
Los signos que se observan con mayor frecuencia son apatía,
descargas nasales y oculares, tos benigna y estomudos, diarrea
verdosa, ataxia, temblor de la cabeZ11
y el cuello y coma Los pati-
tos afectados mostraron incapacidad para moverse en la nidada;
las aves que llegan a sobrevivir se retrasan en crecer (40).

Lesiones

La lesión macroscópica más evidente en patos es el exudado

fibrinoso, que afecta las superficies serosasen general, pero
es más evidente ellla cavidad pericárdica y sobre la super-
ficie del hígado (figuras 6-1, 6-2, 6-3); lesionessimilares
en pavos y otras aves han sido informadas. Además de la
fibrina, el exudado contiene pocas células inflamatorias,
principalmente células mononucleares y heterófilos.
La aerosaculitis fibrinosa, resulta frecuente afectándose
los sacosaéreosabdominalesy torácicos,se observande mane-
ra predominante células del tipo mononuclear en el exudado; Figura 6-2. Infección por Riemerel/a anatipestifer. Exudado
y en los casoscrónicos,célulasgigantesmultinuclearesy fibrinoso (A) sobre la superficie del corazón (B). H Y E
J64 . Enfermedadesde las aves
Figura 6-3. Infección por Riemerel/a anatipestifer. Exudado
fibrinoso (A) sobre la superficie del hígado (B). H Y E, 300x.
Las lesiones hepáticas observadas en la etapa aguda de
la enfermedad comprenden infiltración leucocitaria mono-
nuclear periportal, hinchazón nebulosa y degeneración hi-
drópica de células parenquimatosas y en casos menos
agudos, puede observarse infiltración linfocitaria periportal
moderada (40).
Las infecciones en el sistema nervioso central pueden
originar una meningitis fibrinosa; el bazo se aprecia agran-
dado y manchado.También.seha observadoexudadomu-
copurulento en los senos nasales y exudado caseoso en los
oviductos en infecciones por RA (14). Jortner y colabora-
dores (28), estudiaron lesiones en el sistema nervioso cen-
tral de patitos infectados de manera natural, y describieron
meningitis fibrinosa difusa con infiltración leucocitaria en
y alrededor de las paredes de vasos sanguíneos meníngeos.
Se observó exudado extenso en el sistema ventricular; ade-
más de infiltrados microgliales y leucocitarios moderados
en tejido cerebral periventricular y subpial.
Las infecciones crónicas localizadas, por lo general, se
presentan en piel y en ocasiones en las articulaciones. Las
lesiones cutáneas se presentan en forma de dermatitis ne-
crótica en la espaldabaja o alrededor de la cloaca,y se observa
exudado amarillento entre la piel y las capas de grasa.
INMUNIDAD
Los patitos que se recuperan de la enfermedad son resisten-
tes a las infecciones subsecuentes(2, ] 8, 26). Se han utili-
zado bacterinas inactivadas en patos para prevenir la
infección RA, los patos vacunadoscon estasbacterinasinacti-
(Capítulo 6)
vadas con forrnalina y expuestos de manera subsecuente a
cepas representantesde los serotipos 1,2 Y 5, desarrollaron
protección homóloga, pero no heteróloga. Una bacterina
trivalente que contiene estas cepas, proporcionó protección
contra exposiciones con cada una, pero la protección perduró
poco (45). Harryy Deb (21), evaluaronla efectividad de varios
tipos de bacterinas y realizaron una investigación de campo
con una bacterina inactivada con forrnalina; en patitos una
dosis única debacterina emulsificada con aceite proporcio-
nó inmunidad más prolongada (16, 45). Los patitos de un
día de edad expuestos por aerosol o a través del agua para
beber a cepas avirulentas vivas, fueron resistentes al ser
expuestos a las 3 a 4 semanascon cepas virulentas homólo-
gas (47). Es posible obtener la protección pasiva de la
progenie mediante inmunización de las hembras de repro-
ducción; esta protección puede durar casi dos semanas,ya
que se ha observado que los patitos inmunizados por vía
materna respondieron de manera exitosa a la inmunización
activa con una vacuna viva o inactivada (48).
DIAGNÓSTICO
Aunquese puedelograr un diagnósticopresuntivoa partir
de los signos clínicos y los hallazgosa la necropsia,el
diagnósticodefinitivo se debe basar en el aislamientoe
identificaciónde RA.
Aislamiento e identificación
La bacteria se puede aislar con más facilidad de las aves que
se encuentran en la etapa aguda de la enfermedad. Los
tej idos adecuadospara cultivar al miéroorganismo son san-
gre cardiaca, cerebro, sacosaéreos,médula ósea, pulmones,
hígado y exudados de las lesiones. Las muestras deben
tomarse de manera aséptica, sembrarseen agar sangre o agar
soja tripticasa que contiene 0.05% de extracto de levadura
e incubarsea 37 °C durante24 a 72 horasen un frasco con vela.
Además de suerode becerrorecién nacido (5%) y gentamicina
(5 mgilOOO mL) en el medio en placa, es útil para el
aislamiento de RA de muestras contaminadas. Las colonias
aisladas se deben seleccionar para la inoculación en los
medios diferenciales e identificarse con baseen las caracterís-
ticas descritas en Etiología. Es posible la identificación de
los serotipos por medio de la prueba rápida de aglutinación
en tubo o portaobjetQs con antisueros específicos.
Los procedimientos inmunofluorescentes se pueden
utilizar para identificar RA en tejido o exudado de aves
infectadas (35). Hatfield y colaboradores (23), describieron
un análisis de inmunoabsorbencia ligada a enzimas que fue
más sensible que la prueba de aglutinación para detectar
anticuerpo s séricos en patos.
Diagnóstico diferencial
La infección por R. anatipestifer se debe diferenciar de
otras enfermedades septicémicas causadaspor Pasteure//a
mu/tocida, Escherichia co/i, Streptococcusfaecium y salmo-
nelas. Debido a que estas enfermedades originan lesiones

macroscópicas indistinguibles de las causadas por RA, el
diagnóstico debe incluir aislamiento e identificación del
microorganismo causal. En el diagnóstico diferencial de RA
se debe considerar a la clamidiosis, en especial en pavos y
en áreas donde ésta última sea un problema serio.
TRATAMIENTO
Los antibióticos y las sulfas han sido aprobadas para el
tratamiento de RA con grados variables de éxito. La sulfa-
metacina, 0.2 a 0.25% en el agua de bebida o el alimento,
previene el inicio de los signos clínicos en patos e~puestos
de manera experimental a RA (2). La sulfaquinoxalina a
concentraciones de 0.025 o 0.05% en el alimento, resultó
efectiva en la reducción de la mortalidad en infecciones de
campo y experimentales (13, 49). En infecciones experi-
mentales, los alimentos medicados que contenían novobio-
cina (0.0303 a 0.0368%) o lincomicina (0.011-0.022%)
fueron muy efectivas para reducir la mortalidad, en cuanto
se inició su administración tres días antes de la infección.
Cuando se administró una combinación de sulfadimetoxina
y ormetoprim, a concentraciones de 0.02 a 0.12% en el
alimento, prevíno o redujo la mortalidad y las lesiones
macroscópicas en patos expuestostambién de manera expe-
rimental (36, 49). En cambio, las tetraciclinas resultaron de
poco valor para el tratamiento de la infección por RA (1,
49). Se considera que la inyección subcutánea de linco-
micina-espectinomicina, penicilina o una combinación de
penicilina y dihidroestreptomícina es eficaz para reducir la
mortalidad en patitos infectados de manera artificial (49).
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
aspectosmás importantes de la prevención consisten en
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Infecciónpor RiemerellaAnatipestifer . /65
buenasprácticas de manejo y de sanidad, lo cual com-
prendeventilación suficiente,en especialen casetasdon-
de los patosse crían en confinamientototal. Los factores
predisponentes como el estréspor hacinamientoo la expo-
sición a clima caliente o frío deben evitarse; también
hay quetomarmedidasestrictasparaprevenirla disemina-
ción de la infección de las parvadasenfermashacia las
sanas.Si los patosson criadosenjaulas de alambre,éstas
se debenlavar periódicamente,ademásde sanitizarsepara
evitar la acumulaciónde excretasy reducir la exposicióna
la infección.
Inmunización
Se informa que las bacterinas inactivadas previenen o redu-
cen la mortalidad por RA (21., 30, 45). Debido a que la
inmunidad inducida por bacterinas resulta específica de se-
rotipos, una bacterina ideal debe contener células de los
serotipos predominantes para proporcionar una protección
efectiva. En EVA se ha utilizado una bacterina que contiene
los serotipos 1,2 Y 5. Los patitos son vacunados a las 2 a 3
semanas con el fin de proporcionar protección adecuada
para cuando alcanzan la edad idónea para su venta en el
mercado (30); aunque la inoculación única de la bacterina
emulsificada con aceite produce mejor protección y es más
duradera, puede causar lesiones no favorables en el sitio de
la inoculación (16, 45).
Se ha informado que una vacuna RA viva, desarrollada
contra los serotipos 1,2 Y 5, proporcionó protección signi-
ficativa contra infecciones experimentales o de campo con
microorganismos virulentos, cuando se administró en aero-
soles o en agua para beber a patitos de un día de edad (47),
Y una sola dosis brindó protección por lo menos durante
42 días. Las cepas vacunales crecieron en el aparato respi-
ratorio y produjeron una respuesta de anticuerpos hurnora-
les. Se comunicó que la vacuna era avirulenta para patitos
de un día de edad, cuando se administró en aerosol o
inyección en los senos infraorbitarios, y resultó segura en
patos con más de 10 pasajes, utilizando el método de expo-
sición por contacto. .
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 INTRODUCCiÓN
La tuberculosis en aves domésticas es una enfermedad
contagiosa causada por Mycobacterium avium. Se caracte-
riza por su cronicidad, persistencia en una parvada cuando
se establece, y tendencia a inducir pérdidas económicas,
disminución de la producción de huevo y, por último, la
muerte. Aunque la incidencia de la tuberculosis en pollos se
ha reducido a bajos niveles, sigue siendo un problema
importante en aves exóticas cautivas. La importancia de la
tuberculosis en aves de zoológicos se enfatiza por la caren-
cia de vacunas eficaces o programas de tratamientos con
fármacos apropiados.
La bibliografia incluye cierto número de instancias en
las cuales se menciona que M avium provoca infecciones
tuberculosasen humanos. En EVA el primer casode tubercu-
losis aviar en humanos (con exámenes adecuados) se publi-
có en 1947 (16).
Con la disminución en incidencia de tuberculosis en
humanos, aumentó el interés por otras micobacterias además
de M. tuberculosis, así que se reconocen más aislamien-
tos de M avium (14, 64, 76). Además, la información dis-
ponible indica que la infección compleja por M. avium es
frecuente en pacientes con síndrome de inmunodeficiencia
adquirida (SillA) (12, 15,34, 74). M. avium serotipo 1, el
microorganismo aislado más a menudo en aves, también se
aisló en pacientes con SillA (21, 26). La serovariedad 2 de
M avium, el microorganismo aislado con mayor frecuencia
a partir de pollos, no se aísla a menudo de seres humanos.
HISTORIA
Comill y Megnin (10), identificaron primero a la tubercu-
losis aviar en pollos corno una entidad relacionada, pero
independiente. Koch (36) sostuvo por muchos años que los
bacilos tuberculosos siempre fueron los mismos sin impor-
167
tar la especie en la que se puedan presentar. Sin embargo,
Rivolta y más tarde Maffucci (40) mostraron que los mi-
croorganismos de la tuberculosis aviar (TA) en pollos son
poco parecidos a los de la tuberculosis bovina. Koch (37)
finalmente abandonó su posición previa y declaró que la
tuberculosis en aves es diferente de la tuberculosis en hu-
manos y esta última distinta a la observada en bovinos.
Aunque se reconoce desdehace tiempo que la tubercu-
losis aviar es una enfermedad contagiosa, continúa la dise-
minación en todo el mundo. Con la información disponible
respecto a la naturaleza de la tuberculosis aviar, su erradi-
cación es por completo factible. Las principales razones
para su eliminación son: 1) las aves afectadas no son redi-
tuables, 2) los pollos tuberculosos no son deseables como
alimento para humanos, 3) las aves enfermas producen
menos huevo, 4) las aves enfermas son la fuente de tubercu-
losis para ovinos y en especial en porcinos, 5) los bacilos de
la tuberculosis aviar puede sensibilizar a bovinos a la
tuberculina mamífera y 6) se han aislado bacilos de tubercu-
losis aviares de lesiones en humanos.
La existenciade tuberculosis aviar en avesde zoológicos
es de importancia adicional debido a que la enfermedad pro-
voca mayores pérdidas económicas. Ciertas especiesde aves
exóticasaumentaronsu valor ya que estáncercade la extinción,
por tanto, se incrementó la importancia de la mortalidad por
tuberculosis aviar. Los problemas de manejo para el control
de la enfermedad se hal:en mayores, pues las especies exó-
ticas a menudo se conservan por años. Un obstáculo mayor
para la eliminación de la tuberculosisaviar en los zoológicos se
relaciona con la capacidad del microorganismo para sobre-
vivir en el suelo y la carencia de procedimientos adecuados
para limpiar y desinfectar los locales contaminados.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La tuberculosisaviar en pollos se encuentradistribuida
mundialmente,pero se presentacon más frecuenciaen la
J 68 . Enfermedades de las aves
zona norte templada. La mayor incidencia de infección en
EUA existe en parvadas de los estados centrales del norte,
Dakota del Norte, Dakota del Sur, Kansas, Nebraska, Min-
nesota, Iowa, Missouri, Wisconsin, Illinois, Michigan, In-
diana y Ohio. En los estados del oeste y sur, es baja la
incidencia de la enfermedad. La explicación de esto no es
muy obvia, aunque hay varios factores posibles que contri-
buyen como el clima, el manejo de las parvadas y la dura-
ción de la infección. La necesidad de conservar a las aves
muy confinadas durante el invierno proporciona las condi-
ciones favorables para diseminar la enfermedad.
La dificultad de hacer la prueba de tuberculina a todas
las aves en EUA o aun a la mayor parte de las parvadas, hace
imposible obtener datos exactos de la incidencia de la
infección por M. avium en pollos. En 1992, la tuberculosis
aviar fue la causa de decomiso de 0.02% de aves adultas
sacrificadas en inspección federal (41). Sin embargo, esta
cantidad puede ser engafiosa debido a que las aves tal vez
no seanrepresentativasdel promedio de las granjas avícolas.
Aún más, es posible que la inspección no muestre todas las
aves infectadas.
Ha habido una reducción significativa en la prevalencia
de tuberculosis aviar, debido en gran medida al concepto
cambiante de la producción avícola. Se le da mayor énfasis
a conservar parvadas de pollonas en lugar de gallinas más
viejas.
En Canadá, la incidencia de la tuberculosis aviar en
pollos varía mucho en las diferentes zonas -de 1 a 26%.
Se presenta en algunos países de América Latina, aunque la
incidencia es variable -baja en Brasil, frecuente en Uru-
guay, diseminada en Venezuela desde 1946, y se informa
en Argentina.
Existe considerable información respecto a la presen-
tación de tuberculosis aviar en ciertos países de Europa. Se
afirma que es poco frecuente en Finlandia (73), pero no en
Noruega (18) y Dinamarca (2); existe en Alemania (44 y
52) Y Gran Bretafia (39). No se conoce en Australia, en
Queensland y el oeste de Australia, pero se presenta en otros
estados. En África del Sur la incidencia en aves domésticas
es baja (35). En otros países, tal vez se desarrolle la enfer-
medad en aves domésticas y silvestres, pero no se puede
determinar su incidencia y distribución, ya que no serealiz¡m
estudios bacteriológicos de manera universal. En Kenya se
ha informado de TA en flamingos menores (9). En países
distintos al citado (59) se comunica de enfermedad en
cerdos y humanos (38) a partir de M. avium. En Thoen y
colaboradores (68) se puede encontrar mayor información
respecto a la prevalencia de la tuberculosis en animales.
Relación de la edad con la incidencia
La tuberculosis aviar parece ser menos prevalente en aves
jóvenes, no porque éstas sean más resistentes a la infección,
sino porque la enfermedad tiene mayor oportunidad de
establecerse en aves de más edad por medio de un periodo
más largo de exposición. Aunque las lesiones tubercu.1osas,por lo
general, son menos graves en pollos jóvenes que en aves
adultas, se ha observado tuberculosis aviar extensa o generali-
zada en pollos. Tales aves son una fuente importante de dise-
minación del bacilo tuberculoso virulento y se deben considerar
una amenaza para otras aves y mamíferos susceptibles.
(Capítulo 7)
Schack-Steffenhagen y Seeger (48) encontraron
M. avium en el hígado de 3.38% de aves adultas importadas
a Alemania desde Holanda y EUA, pero no se pudieron
demostrar los microorganismos en las aves de engorda.
Concluyeron que la tuberculosis es más frecuente en anima-
les más viejos.
La tuberculosis ocasiona importantes pérdidas en aves
exóticas cautivas en zoológicos (45). Se destaca la impor-
tancia de estos hallazgos en los informes de la enfermedad
en valiosas especies en peligro de extinción. También hay
informes de tuberculosis en aves mascotas.
ETIOLOGíA
En EVA, la causamás frecuentede TA en pollos son los
serotipos1 y 2 de M. avium (60). En Europa,el serotipo3
deM avium seaisló de aves;sin embargo,estemicroorga-
nismo no se aisló de aves domésticasen EVA (50). Se
cultivó el serotipo3 de un pato arbóreoconservadopara
importacióna EVA (66). De otros serotiposde M. avium
(talescomo el 4 y 8) aisladosde humanosy cerdos,no se
sabequeprovoquenla enfermedaden pollos o avessilves-
trescautivas(68).
La principal característicade M avium es su acido-
rresistencia.Los microorganismosson bacilos con rasgos
definitivos; en algunaspreparaciones tambiénse observan
de forma cuboidal,curvosy retorcidos.No forman hileras.
Pocasvecestienenramificaciones.Casitodaslas bacterias
tienen extremosredondeadosy varían en longitud de 1 a
3 ~m. No producenesporasy el microorganismono es
móvil. Hay gránulosesféricoso cónicosen cualquierparte
del citoplasmaa todo lo largo de la bacteria.
Diferencias de cultivo
El bacilo de la tuberculosis aviar no es muy exacto en sus
requerimientos de temperatura como M. tuberculosis y
M. bovis. M avium crecerá a temperaturas que varían entre
25 a 45 °C, aunque la temperatura más favorable va de 39
a 45 °C. M avium es aerobio. En el aislamiento original, el
crecimiento aumenta con una atmósfera de bióxido de car-
bono de 5 a 10% (30).
Para el aislamiento original de material contaminado
de manera natural, es deseable diseñar un medio especial
para el bacilo tuberc1,Jloso.Resultan útiles tanto los medios
glicerinados como los que no, pero las colonias son más
grandes si el medio contiene glicerina. Algunas cepas de
M avium necesitan micobactina como un factor de creci-
miento para el crecimiento inícial y subsecuente (42). En
medios que contienen huevo completo o yema de huevo,
incubados a 37.5 a 40 °C, por lo general las bacterias se
hacen evidentes en 10 días a tres semanas como colonias
pequeñas,ligeramente elevadas,poco visibles y blancas gri-
sáceas.Si el inóculo es rico en bacterias, las colonias serán
numerosas y tienden a coalescer. Las colonias son hemisfé-
ricas y no penetran el medio. Cambian de manera gradual
de blanco grisáceo a ocre claro y se oscurecen conforme
se hace viejo el cultivo. Karlson y colaboradores (32)

describieron un cultivo de M. avium que era amarillo bri-
llante, pero típico en todos los otros aspectos.
Los subcultivos en medios sólidos muestran evidencia
de crecimiento por lo general dentro de 6 a 8 días y alcanzan
su máximo desarrollo en 3 a 4 semanas.Estos cultivos, por
lo general, se ven húmedos y untuosos, finalmente la super-
ficie se vuelve rugosa. El crecimiento es cremoso o viscoso
y se retira con rapidez del sobrenadante del medio. En
medios líquidos, el crecimiento se da en el fondo y en la
superficie. Por lo común, el crecimiento se puede disper-
sar con sacudidas para formar una suspensión turbia, la
cual contrasta con el crecimiento floculento de los bacilos
de tubérculos en mamíferos.
Parece que existe una relación definida entre el tipo de
colonia y la virulencia (4). Los estudios comparativos
de cultivos aislados de pollos tuberculosos y de ciertas
micobacterias no cromógenas similares de humanos, mues-
tran que los cultivos puros con colonias lisas transparentes
resultaron virulentos para los pollos; en contraste, las va-
riantes con colonias lisas o rugosas fueron avirulentas para
los pollos sin importar la fuente. La pérdida de virulencia
de M. avium se relaciona con cambios en la transparencia de
las colonias en domo en medios de cultivo (58).
Propiedades bioquímícas
Se estudiaron los cultivos de M avium y ciertas cepas no
cromógenas de humanos y porcinos en un intento por
delinear las diferencias. Parece no haber distinciones bio-
quimicas significativas entre los serotipos 1, 2 Y 3 de
M avium (bacilo de tubérculos aviares), conocidos como
virulentos para pollos y las serovariedades 4 a 20 antes
llamadas M intracellulare con menos virulencia para los
pollos (44, 68). Sin embargo, M. avium tiene caracteristicas
que lo distinguen de otras especies o grupos de micobacte-
rias (13).
M. avium no produce niacina, ni hidroliza Tween-80,
es peroxidasa negativo, produce catalasa, no tiene ureasa o
arisulfatasa y no reduce nitratos; hay características que
varían, en particular en resultados de pruebas para aril-
sulfatasa. Las micobacterías presentan amidasas que
parecen ser específicas de ciertas especies o muy rela-
cionadas a grupos; por ejemplo, los bacilos de tubérculos
aviares carecen de manera singular de ciertas amidasas
excepto para las pirazinamidasa y nicotinamidasa (8). En
Karlson y Thoen (30) hay análisis detallados de las caracte-
rísticas bioquímicas de M. avium y los microorganismos
relacionados.
Sensibilidad fármacos antituberculosis
En general, M avium es más resistente a los fármacos que
seutilizan por lo común para la tuberculosis, comparado con
M. tuberculosis y M. bovis. En casi 50 cepas de M avium
de pollos y cerdos y ll de humanos, los autores encuentran
que en agar yema de huevo casi todas las cepas crecen
en presencia de 10 mg pero no en 50 mg de estreptomi-
cina/mL, en más de 10 mg de ácido p-aminosalicilico/mL y
en más de 40 mg isoniacida/mL de medio. En la misma clase
de medio, muestran una resistencia relativa a etambutol,
etionamida, viomicina y pirazinamida. La concentración
Tuberculosis 169
inhibidora es variable, depende del medio y el procedimien-
to. Otros informes están de acuerdo en que M avium tiene
un alto grado de resistencia a los agentes antituberculosis
(13). Sin embargo, se informa de efectos de sinergismo en
la combinación de los antimicobacterianos (es decir, etam-
butol y rifampicina) en el complejo M. avium (25).
Serovariedades
La notable contribución de Schaefer (49) demuestra cierto
número de serovariedades de M. avium; que parecen ser
estables aún durante años en cultivos artificiales. Estos
estudios indicaron que las cepas de M. avium se pueden
identificar por procedimientos serológicos, incluso aquellas
que perdieron su virulencia para las aves. Se desarrolló un
esquema de numeración para informar serotipos de
M avium (78), que de manera más reciente se les conoce
como serovariedades.Las serovariedades 1 y 2 se presentan
principalmente en animales, mientras que las serovarieda-
des 4 a 20 se encuentran, por lo común, en humanos (61).
Algunas serovariedades de M. avium halladas en cerdos
(serovariedades 4 y 8) también se han aislado en humanos
(77). La habilidad para identificar serotipos estables de
M. avium proporciona un medio para estudiar el origen y
distribución de cepas especificas.
Se desarrolló un micrométodo para identificar serova-
riedades de M. avium que permiten ahorrar tiempo y mate-
riales comparado con la prueba de aglutinación en tubo (65).
El método es simple y se puede conducir en placas de
microtitulación.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Aves
Todas las especiesde aves se pueden infectar con M. avium.
En general, las aves domésticas o aves exóticas cautivas se
afectan con mayor frecuencia que aquellas que viven en
estado silvestre. Pueden padecer tuberculosis aviar: patos,
gansos, cisnes, pavo real, pichones, pavos y aves silvestres
cautivas. También se pueden infectar los pericos y canarios.
Los informes de tuberculosis aviar en aves domésticas,
diferentes a los pollos, los hacen Scrivner y Elder (53),
Feldman (16), y Francis (19).
Aunque poco usual entre las aves silvestres, debe
esperarseque la enfermedad se desarrolle en aquellas aves
silvestres que a menudo frecuentan granjas donde la TA
prevalece en pollos. Los faisanes parecen poco susceptibles
a la infección por bacilos de tubérculos aviares (55); la
enfermedad también se observa en gorriones, cuervos, bú-
hos, garrapateros, tordos, halcones, estominos, palomas del
bosque y grullas blancas.
A ves corredoras
Se ha comunicadotuberculosisaviar en avestruces,emús
y ñandúsalbergadosen parqueszoológicos. De manera
reciente,sediagnosticóTAen un emúhembrade tres años
de edad,pertenecientea una parvadacomercial (54). En
bazo,hígadoy riñón se observaronlesionesde 1 a 2.5 cm
/70 . Enfermedades de las aves (Capítulo 7)

de diámetro, como nódulo s amarillo-rojizos; se apreciaron

lesiones similares en mesenterio, pleura y serosa intestinal.
Al estudio histológico, se notaron granulomas multifocales
caracterizados por áreas centrales de necrosis caseosa ro-
deada por una banda amplia de macrófagos y células gigan- Gato Altamente resistente
tes multinucleadas; en la periferia se encontraron Bovino Se presenta la infección;
linfocitos y fibroblastos. En cortes apropiadamente teñidos; por lo general localizada
se encontraron algunos bacilos acidorresistentes. En 25%
Venado Informe de infección
de emús adultos, la hipersensibilidad retardada (HR)
respondió a derivado proteínico purificado de tuberculina Canino Altamente resistente

M. avium. Caprino Se cDnsidera relativamente

resistente
Pavos Relativamente resistente
Cobayo
La tuberculosis aviar no afecta con frecuencia a los pa-
vos. La enfermedad en casi todos los casos la contraen de Hamster Susceptible
pollos infectados y es crónica en su presentación. La infor- (intratesticularmente)

mación de tuberculosis aviar en pavos se debe a Hinshaw y Equino Informe de infección

colaboradores (24), quienes examinaron un total de 88 aves Llama Susceptible
en necropsias; la encontraron en 45 (51.15%), Y en sólo una
Marsupial Informe de infección
de las 11 aves de menos de un afto de edad, mientras que
28 (65.12%) de 43 de dos aftos de edad estaban tuberculo- Mink Se infecta con rapidez
sas. Se puede consultar información adicional de la enfer-
Mono Susceptible
medad en pavos en Feldman (16) y Francis (19).
Ratón Relativamente resistente

Aves silvestres Conejo Se infecta con rapidez

Los informes de tuberculosis aviar en aves silvestres y Rata Relativamente resistente
revisiones de la bibliografia se pueden encontrar en Feld-
man (16), McDiarmid (43), Francis (19), Hoybraten (27), Ovino Moderadamente susceptible

Bickfordy colaboradores (6), Schaefery colaboradores (50) Porcino

y Karlson (29).
La tuberculosis aviar es frecuente entre aves en mu-
chos zoológicos. En el ambiente no natural de cautividad,
la incidencia a menudo iguala o aún excede a la existente en
avesdomésticas(45). El patógeno infeccioso en casi todos los
casos es M. avium serovariedad 1 a 2 (63). La tuberculosis
en pericos ademásse puede deber a M tuberculosis (1).
Mamíferos
El bacilo tuberculoso aviar tiene una patogénesis definida
para algunas especies importantes de mamíferos domesti-
cados y, por lo menos, una ligera patogénesis para otras (18,
19, 22, 39 Y 61). Éste se debe reconocer si se va atacar y
finalmente resolver el problema de la tuberculosis.
En condiciones de exposición natural, resulta excep-
cional la tuberculosis extensa ocasionada por M avium
desarrollada en mamíferos como conejos y cerdos (61). La
infección puede desarrollarse, pero la enfermedad en casi
todos los mamíferos permanece localizada. Sin embargo,
los microorganismos se pueden multiplicar en los tejidos
por algún periodo considerable e induce sensibilidad a la
tuberculina. Aunque la infección espontánea en mamífe-
ros no puede ser comparable en gravedad a la desarrolladaen
aves, es posible producir grandes cambios en muchas
especies de mamíferos por la introducción artificial del
patógeno infeccioso. La relativa patogénesis de M avium
para muchos de los mamíferos domesticadosse resume en el
cuatro 7-1.
En EVA y Europa, la serovariedad 2 de M. avium es la
causa más común de las lesiones tuberculosas en porcinos
(28, 59, 75). La tuberculosis se conserva como una carga
económica innecesaria en la industria porcina hasta que se
elimine de los pollos y otras aves de traspatio. En EUA, ha
habido una disminución gradual pero definida de tubercu-
losis en cerdos (69, 70, 71). Una razón de esta disminución
puede ser la menor incidencia en aves como resultado de la
creciente práctica de conservar parvadas de una edad.
Transmisión
La gran cantidad de bacilos tuberculosos que se exudan de
las lesiones tuberculosas ulceradas de! intestino en aves,
resulta una fuente constante de bacterias virulentas. Aunque
existen otras fuentes de infección, ninguna iguala a la ma-
teria fecal infectante en la diseminación de tuberculosis
aviar. Las descargas fecal es pueden contener bacilos
tuberculosos de las lesiones de hígado y mucosa vesicular
que se expulsan por el conducto común. El aparato respira-
torio tambíén es una fuente potencial de infección, en espe-
cíal si las lesiones se desarrollan en mucosa traqueal.
El ambiente contaminado que contiene bacilos en sue-
lo y cama es el factor principal en la transmisión de la
enfermedad hacia animales no infectados. Entre mayor
tiempo ocupen los locales las aves infectadas y con pobla-
ción más concentrada, la infección será más prevalente.
Los bacilos tuberculosos aviares pueden persistir en el
suelo por largo tiempo. Schalk y colaboradores (51) encon-
traron un patío contaminado que tenía M. avium viables
y virulentos en la cama y suelo después de cuatro años
de haber retirado una parvada infectada. Además, estos

investigadores demostraron que las bacterias se concserva-
ron viables en cadáveres enterrados a un metro de profun-
didad por 27 meses. Las cepas virulentas de M. avium
pueden sobrevivir en aserrín por] 68 días a 20 °C y 244 días
a 37 °C (52). Esta capacidad para sobrevivir fuera del hués-
ped tiene cierto riesgo para los cerdos y las aves domésticas
y silvestres.
Función de los huevos
Se ha considerado pertinente la posibilidad de que la tu-
berculosis aviar se pueda transmitir por los huevos de las
gallinas tuberculosas. Se demostró que muchas veces algu-
nos huevos inoculados de manera artificial incuban y que
los pollitos nacidos de dichos huevos están infectados con
bacilos tuberculosos. Tales observaciones son de dudosa
relevancia para la pregunta fundamental: ¿Los huevos
de gallinas infectadas de manera natural originan aves in-
fectadas? La evidencia más convincente de lo contrario la
descubrieron Fitch y Lubbenhusen (17), Y Schalk y colabo-
radores (51), quienes criaron muchos cientos de pollos
incubados de huevos de gallinas infectadas de manera natu-
ral sin que se haya observado TA en un solo caso. Otros
investigadores llegaron a conclusiones parecidas (16, 19).
Sin embargo, M. avium se aisló por cultivo de huevos de
aves infectadas de manera natural. En Alemania, Fritzsche y
Allam (20) investigaron que el bacilo de la tuberculosis
aviar fue demostrable en 3.55% de 899 huevos de 58 par-
vadas en las cuales existía dicha enfermedad. En contraste,
de 650 huevos de siete granjas comerciales de aves sólo
0.31% tenía M. avium; éstos provenían de una sola granja
donde se encontraron algunas aves positivas a la tubercu-
lina. Asimismo, estos investigadores encontraron que los
bacilos tuberculosos aviares no sobrevivirían en huevos
después de seis minutos de embullición; en preparaciones
de huevos revueltos, con freirlos dos minutos fue suficiente
para matar las bacterias. Estudios en Polonia por Bojarski
(7), revelaron que M. avium se cultivó de 8% de 175 huevos
de gallinas infectadas de manera natural. Sin embargo, se
recuperaron bacilos por cultivo de 8 de 24 (33.3%) huevos
de gallinas infectadas de manera artificial.
Otras fuentes
Otras fuentes de diseminación de los bacilos de la tubercu-
losis aviar son los cadáveres de aves muertas por esta causa
y los desperdicios de gallinas para alimento. Asimismo, es
concebible que el canibalismo pueda ser parte de la trans-
misión.
Los bacilos de tuberculosis aviar los pueden transpor-
tar las personas, en sus zapatos sucios con materia fecal. El
equipo empleado en el cuidado y la conservación de las
aves infectadas (recipientes y sacos de alimento) también
pueden transferir bacterias infectantes de parvadas infecta-
das a sanas.
Las aves silvestres y pichones se pueden infectar con
M. avium y, por tanto, pueden diseminarlo a parvadas de
aves domésticas. Los cerdos pueden tener lesiones intesti-
nales ulcerativas de bacilos tuberculosos aviares y, por lo
mismo, constituyen una fuente de infección para otros ani-
males y aves. Aves tales como gorriones, estorninos y
pichones que se alimentan en los patios de las granjas
también son fuentes potenciales.
Tuberculosis 17
Signos
Pocos signos de la enfermedad en pollos son patognomóni-
coso Sin embargo, si la enfermedad es prevalente en una
parvada, varios o casi todos los signos pueden ser evidentes
en diferentes aves.
Generalmente, si la infección progresa de manera su-
ficiente, afecta la condición flsica, las aves se ven menos
vivaces que los demás animales. Las aves afectadas se
fatigan con facilidad y se observan deprimidas. Aunque el
apetito, por lo general, no se altera, la pérdida de peso es
progresiva y notable, en especial se aprecia en los músculos
de la pechuga. Los músculos pectorales a menudo se atro-
fian y el hueso pectoral se hace muy sobresaliente y se puede
deformar. En casos extremos, desaparececasi toda la grasa
corporal y la cara de las aves afectadas se ve más pequeña
de lo normal.
Las plumas muestran una apariencia desagradable y
erizada. La cresta, la barbilla y los lóbulos de los oi-
dos muchas veces se ven anémicos y más delgados y la
epidermis no cubierta tiene una resequedad peculiar. En
ocasiones, sin embargo, la cresta y barbillas tienen una
coloración azulosa. La ictericia, indica cambios hepáticos
observables.
Aunque la enfermedad seagrave, la temperatura de las
aves afectadas se conserva dentro de limites normales; en
muchos casos,muestran una claudicación unilateral y cami-
nan con un paso peculiar espasmódico, tal vez resultado de
afección de la articulación humeroescapulocoracoidea,que se
puede quebrar y descargar un liquido o material caseoso.
La parálisis por artritis tuberculosa se observa en algunas
ocasiones.
Si las aves afectadas se encuentran muy emaciadas, se
pueden detectar masas nodulares a lo largo del intestino
mediante palpación del abdomen. No obstante, la gran
hipertrofia del hígado de muchas aves tuberculosas, puede
hacer dificil o imposible este procedimiento. Muchos pollos
tuberculosos tienen lesiones en el tracto intestinal; si éstas
son ulcerativas, presentan diarrea grave. La alteración enté-
rica induce debilidad extrema y las aves enfermas muestran
una posición sentada como resultado de la fatiga.
Los animales con tuberculosis pueden morir a los
pocos meseso viven por mucho tiempo, esto depende de la
gravedad o extensión de la enfermedad. Un ave puede morir
de manera repentina como consecuencia de hemorragia
por desgarro del higado afectado o de! bazo.
lesiones macroscópicas
Las lesiones se observan más a menudo en higado, bazo,
intestinos y médula ósea. La bacilemia, que tal vez se
presente de manera intermitente y al inicio en casi todos
los casos, proporciona una distribución generalizada de las
lesiones.Ninguno de los te.iidos,con la posible excepción de
sistema nervioso central, parece result¡¡r inmune a la intec-
ción. Algunos órganos, como corazón, ovarios, testículos y
piel, se afectan con poca frecuencia y no se pueden consi-
derar órganos de predilección. Francis (19) revisó la bi-
bliografia disponible y encontró que en los pavos, patos y
pichones, las lesiones predominan en hígado y bazo, pero
también se afectan muchos otros órganos.
 172 . Enfermedades de las aves
TA en aves se caracteriza por la presentación de nódu-
los blanco grisáceos o amarillo grisáceos irregulares de
varios tamaños en los órganos de predilección como hígado,
bazo e intestinos (figura 7-1A, B, D). Las afecciones en
hígado y bazo resultan en hipertrofia, que muchas veces es
significativa; pueden haber hemorragias letales por desga-
rro. El nódulo tuberculoso varía en tamaño desde una es-
tructura escasamente discernible hasta una enorme masa
que puede medir varios centímetros de diámetro. Es co-
mún que grandes nódulos tengan un contorno sobresaliente,
con pequeñas granulaciones o nódulos que se presentan en
la superficie. Las lesiones cerca de la superficie en hígado
o bazo se pueden enuclear con facilidad de los tejidos
adyacentes. Los nódulos son firmes, pero se pueden inducir
con facilidad, ya que no contienen sales minerales. El corte
transversal de un nódulo fibroso contiene un número varia-
ble de pequeños focos amarillentos o una sola región central
suave amarillenta, la cual a menudo es caseosa.La última
se rodea por una cápsula fibrosa y la continuidad a menudo
la interrumpen pequeños focos necróticos circunscritos. La
cápsula fibrosa varía en grosor y consistencia, depende del
tamaño y duración de las lesiones. Se observa con claridad
o en apariencia está ausente en lesiones pequeñas y mide
0.1 a 0.2 cm de grosor en grandes nódulos
El número de lesiones también es variable, fluctuando
desde pocas hasta una cantidad incontable. Es más común
observar pocas lesiones nodulares en los órganos, como
hígado y bazo, relacionadas con una gran cantidad de lesio-
nes de tamaño mínimo a moderado. La variación en tamaño
es consecuencia de episodios sucesivos o reinfección de
lesiones antes establecidas, por lo general, del mismo órga-
no. La afección de los pulmones, por lo común es menos
grave que las del hígado o bazo.
La notable tendencia de la enfermedad a diseminarse
hacia varios órganos indica que la bacilemia tuberculosa es
frecuente. Esta tendencia de los bacilos a circular en la
corriente sanguínea explica las frecuentes lesiones de mé-
dula ósea (figuras 7-1 C, 7-2). La infección de médula ósea
sucede tal vez al inicio en el curso de la enfermedad.
En pollos, los tubérculos pueden observarse de manera
experimental 14 a 21 días despuésde la infección como una
colección empacada de células que se tiñen pálidamente
con núcleos vesiculados. Estas células epiteloides se deri-
van de elementos de tejido fijado, conocidos como histioci-
tos. Estas últimas células fagocitan el bacilo tuberculoso
desde el inicio del proceso de reacción.
La masa celular o tubérculo primario se expande de
manera gradual conforme proliferan los histiocitos en la
periferia; a las 3 a 4 semanas se pueden detectar signos o
retroceso en las células epiteloides en la zona central. Esta
regresión se debe en parte a la falta de vascularidad de
la estructura y, en parte, a las sustancias tóxicas del bacilo
tuberculoso. Conforme se hace más grande la masa celular,
las células epiteloides tienden a fundirse y a formar sincitios.
Los límites de las células individuales se hacen menos
distinguibles o desaparecen.A esto le sigue, en una semana
más o menos, un cambio necrobiótico semejante a la necro-
sis coagulativa. Los núcleos o células epiteloides se toman
picnóticos y pueden desaparecer; la masa celular, excepto
la porción periférica, se funde y se tiñe con fuerza con
eosina. Los bacilos tuberculosos se multiplican o aparecen
(Capítulo 7)
solos o en grupos en todo el tejido necrótico.
Mientras que las células epiteloides en la zona central
preselltan cambios necrobióticos, persiste una zona externa
de sincitios epiteloides que parecen como una capa alrede-
dor de toda la periferia. De éstos, se desarrollan células
gigantes, los núcleos de las cuales se sitúan de manera distal
a la zona central de necrosis; las células se distribuyen a
menudo en formación de palizada. Muchas veces, hay gran-
des vacuolas en el citoplasma de las células gigantes. De
inmediato a la periferia a la zona de células gigantes existe
una colección más o menos difusa de células epiteloides y sus
progenitores, histiocitos (figura 7-3). Los fibrocitos y los
pequeños conductos vasculares sanguíneos también se ven
cerca de la porción externa del área periférica. Aunque los
bacilos son más numerosos en la zona central o necrótica del
tubérculo, también se encuentran en grandes números en la
zona epiteloide adyacente y distal de las células gigantes.
La fase final en la formación de un tubérculo es el
desarrollo de una zona de encapsulación que consiste de
tejido conjuntivo fibroso, histiocitos, algunos linfocitos y
un ocasional granulocito eosinofilico. De inmediato, se
desarrollan nuevos tubérculos en la zona epiteloide en la
periferia a las células gigantes. De manera consecuente, un
tubérculo, como se reconoce de manera macroscópica, con-
siste de un tubérculo original o padre y varios más pequeños
o adyacentes.
La naturaleza del proceso degenerativo en la zona
central del tubérculo resulta de alguna manera inusual, en
que la integridad de las células se conserva por un periodo
considerable antes de la desintegración. La necrosis caseosa
se desarrolla de manera final y puede afectar todo o parte de
la zona central.
La calcificación del tubérculo se presenta pocas veces
en las aves. La degeneración ami lo idea de partes o parén-
quima circundante, se observa algunas veces en hígado,
bazo y riñón.
Los bacilos acidorresistentes se observan en gran can-
tidad en frotis de lesiones y secciones teñidas de manera
apropiada (figura 7-4).
Por observación microscópica, las lesiones de tubercu-
losis aviar en pavos varían de manera considerable. En
algunos, se presentan tubérculos como los que se apre-
cian en pollos. En otros casos, las lesiones son difusas, con
gran destrucción del parénquima circundante. Las masas
citoplásmicas o grandes células gigantes pueden ser nume-
rosas y a menudo están presentes grandes cantidades de
granulocitos eosinofilicos. Algunas lesiones se llegan a
circunscribir por una densazona de tejido conjuntivo fibroso.
Las descripciones detalladas de lesiones macroscópi-
cas y microscópicas de tuberculosis aviar en los diferentes
órganos de aves se encuentran en Feldman (16), Francis
(19) y Thoen y colaboradores (68).
Figura 7-1. A a D. Lesiones tuberculosas en intestino (A),
hígado (B), médula ósea (C) (Peckham); y bazo (D) de aves
infectadas de manera natural. Obsérvese la variación en el
tamaño de las lesiones en el hígado y en el bazo. E. reacción
positiva en la barbilla izquierda en un ave tuberculosa, 48
horas después de la inyección intradérmica de tuberculina
aviar. IPeckman\
Figura 7-2. Nódulo tuberculoso pequeño en médula ósea Figura 7-3. Desarrollo de tubérculo en pulmón de pollo
de pollo infectado de manera natural. La región necrótica 100x
central está rodeada por la zona de tejido conjuntivo denso.
100x.

Patogénesis
La capacidad de M. avium para originar enfermedad progre-
siva se puede relacionar a los elementos de la pared celular
y ciertos complejos lipídicos presentes en la pared celu,.
lar, como el factor de cordón,glucolípidosque contienen
azufre (sulfatidas), o lípidos fuertemente ácidos (47, 62).
Sin embargo, parece que el efecto de estos componentes
solos o juntos en fusión fagosoma-lisosoma no representa
virulencia. Se desarrolla hipersensibilidad de tipo tardío
(H1T), después de la exposición a las micobacterias; una
vez activada, los macrófagos demuestran mayor capacidad
para matar M. avium intracelular.
Las respuestas de HTT se encuentran reguladas por
linfocitos, que liberan linfocinas que actúan para atraer,
inmovilizar y activar células mononucleares sanguíneasal
sitio donde se encuentran los bacilos virulentos o sus pro-
ductos. El factor de necrosis tumoral, solo o en combinación
con interleucina-2, pero no con el y interferón, se vincula
con macrófagos que matan a la serovariedad 1 de M avium
(5). La HTT que se desarrolla, contribuye a acelerar la
formación de tubérculos y, en parte, origina la inmunidad
celular en la tuberculosis. Los macrófagos activados que
carecen de suficient~s componentes microbicidas subcelu-
Figura 7-4. Numerosos bacilos tuberculosos acidorresiten-
lares para destruir a los bacilos tuberculosos virulentos se
les en una frotis de una pequeña lesión en pulmón de pollo
destruyen por el crecimiento intracelular del microorganis- infectado de manera natural. Ziehl-Neelsen, 1600x.

mo y se desarrolla una lesión. La información disponible
indica que una combinación de lipidos tóxicos y factores
liberados por M. avium virulento puede: 1) ocasionar rup-
tura del fagosoma, 2) inhibir la formación de fagolisosoma,
3) interferir con la liberación de enzimas hidroliticas de los
lisosomas adheridos, y/o 4) inactivar las enzimas lisosómi-
cas liberadas en vacuola citoplásmica. La información dis-
ponible sugiere que los metabolitos de oxígeno tóxico no
producen la muerte en macrófagos activados. Sin embargo,
la importancia del peróxido de hidrógeno o de los radicales
de oxígeno y oxido nítrico activados en macrófagos resis-
tentes de aves expuestas a M. avium virulento continúa por
esclarecerse (62).
DIAGNÓSTICO
Un diagnóstico presuntivo de tuberculosis aviar en aves, por
lo general, se hace con base en las lesiones macroscópicas
(8). Sin embargo, el hallazgo de microorganismos acidorre-
sistentes en frotis de hígado infectado, bazo u otro órganos
teñidos con una tinción como Ziehl- Neelsen resulta muy útil
en el diagnóstico. La inoculación en medios apropiados para
aislar e identificar el patógeno causante, es necesaria para el
diagnóstico definitivo de dicha enfermedad (30).
Prueba de tuberculina
Cuando se administra de manera correcta, la prueba de
tuberculina es un procedimiento satisfactorio para determi-
nar la presencia de tuberculosis aviar en una parvada.
Técnica
El equipo consiste en una jeringa de tuberculina estéril
(1 mL de capacidad) y agujas hipodérmicas calibre 25 a 26
de 0.5 pulg. (1.3 cm) de largo. También se debe tener
algodón absorbente y alcohol a 70%. La tuberculina se
debe preparar para el uso intradérmico de bacilos tubercu-
losos aviares. Aquélla preparada de cepas de mamiferos
puede dar reacciones positivas en pollos tuberculosos, pero
los resultados, por lo general, no son satisfactorios. Las
reacciones a la tuberculina aviar, por lo común, son más
pronunciados.
Se debe sujetar al ave de tal modo, que la cabezaquede
inmóvil por completo. La superficie de la barbilla se debe
limpiar con alcohol; otros intentos por limpiar y desinfectar
la piel son innecesarios. La aguja se inserta con cuidado
en la parte lateral de la dermis, y se inyectan 0.03 a 0.05 mL
de tuberculina en el tejido. La tuberculina derivada de
proteina purificada la proporciona USDA y se prepara
de medios de cultivo liquido sintético en los cuales crece
M. avium cepaD-4 durante ocho semanas(3). Las tubercu-
loproteinas se precipitan con sulfato de amonio. La concen-
tración de proteina se ajusta a 1 mg de fósforo/mL con
solución salina amortiguada con fosfato. Se observa una
pequefta ampolla o área blanqueada difusa donde se depo-
sitó la tuberculina. Aunque se consiguen resultados satisfac-
torios en caso de inyectar la tuberculina en el tejido
subcutáneo. es mejor invectarla de manera intradérmica.
Tuberculosis. 175
Reacción
Después de 48 horas, se examinan los pollos. Aquella
barbilla no inyectada se utiliza para comparar. Si la reacción
es positiva, hay hinchazón leve en los tejidos de la barbilla
inyectada (figura 7-lE). Algunas reacciones son modera-
das; otras resultan en notable hinchazón que aumenta el
grosor de la barbilla de 1 a 5 veces. La hinchazón se debe
en gran parte al edemade la zona de tejido conjuntivo entre las
capas de la dermis, y en menor grado a la mayor extensión
del corión, que se llena con células histiociticas mononu-
cleares empaquetadas, pocos granulocitos eosinofilicos y
una cantidad variable de células linfoides y de linfocitos.
Después de 48 horas, la hinchazón disminuye de manera
gradual y, por lo general, desapareceen cinco dias.
Algunas veces hay reacción negativa en un ave que es
definitivamente tuberculosa; de manera inversa, en ocasio-
nes, se obtiene un resultado positivo en pollos en los cuales
no se pueden demostrar los signos de TA. En este último
caso, el que no se encuentren lesiones, no significa que no
esté presente el bacilo tuberculoso aviar en los tejidos de los
pollos. En la etapa temprana de la enfermedad, las lesiones
son en exceso pequeñas como para notarse de manera
macroscópica o demasiado pocas para encontrarse por mé-
todos ordinarios. Una prueba de tuberculina positiva de
manera definitiva, indica que el ave ha estado expuesta al
bacilo tuberculoso aviar.
La tuberculina se prepara de filtrado concentrado libre
de bacterias de un cultivo liquido de bacilos tuberculosos y,
como se emplea para el diagnóstico de TA en pollos, se
puede considerar inocua para las aves normales (23). Si
se repiten las pruebas despuésde un mes, no hay reacciones
falsas positivas. En pollos, la dosis frecuente de diagnóstico
de tuberculina no sensibiliza a las aves no tuberculosas a
inyecciones posteriores del mismo producto.
La prueba de tuberculina se usa con cierto limite en el
di~gnóstico de TA en pavos. Sin embargo, la mayor parte
de los resultados son menos satisfactorios que en pollos.
También se encontraron ciertas dificultades en la prueba de
tuberculina en pichones y patos. En pichones, Svrcek y
colaboradores (57) aplicaron la prueba en el área subman-
dibular. En codornices japonesas, se puede inyectar la tu-
berculina de manera intradérmica en la zona alrededor de la
cloaca (33). La prueba es de valor limitado en el diagnóstico
de TA en estas aves.
Falta por establecer la utilidad de la prueba de tubercu-
lina en el diagnóstico de TA en pavos. Hinshaw y colabora-
dores (24), inyectaron el moco, la mucosa de la cloaca,
barbillas, piel del extremo del pliegue del ala y piel en el
centro del pliegue del ala con tuberculina aviar. Los resul-
tados de las pruebas indicaron que las reacciones en la
barbilla coincidieron con los hallazgos en la necropsia en
sólo 11.1% de las aves, y hubo concordancia entre la reac-
ción a la tuberculina en el pliegue del ala y hallazgos a la
necropsia en 75.68% de las aves. De 1&escasainformación
disponible, se debe concluir que la prueba de tuberculina
intradérmica es menos exacta para detectar TA en pavos que
en pollos. Seria deseable investigar la certeza de la prueba
de aglutinación rápida como un medio para detectar dicha
enfermedad en pavos vivos.
176 . Enfermedades de las aves
Serología
Análisis de inmunoabsorbencia ligada a enzima
(EL/SA)
Se describe esta prueba para detectar anticuerpo s micobac-
terianos en sueros de pollos inoculados de manera experi-
mental con M. avium serovariedad 2 (67). Las reacciones
ppsitivas de ELISA se observaron en testigos no infectados.
Las pruebas de tuberculina en piel no indujeron reacciones
positivas en los animales no infectados. ELISA también se
utiliza para detectar anticuerpos en sueros de aves tubercu-
losas que se conservan en cautividad. Ya que sólo se requie-
re una pequeña cantidad de suero el método ELISA puede
ser de valor práctico para su uso en el diagnóstico de TA en
pequeñas especies, asi como también en aves exóticas sin
barbillas. Los reactivos de ELISA se pueden estandarizar
con prontitud. Aún más, la prueba es un procedimiento
rápido que se puede automatizar para poder manejar gran-
des cantidades de aves.
Los procedimientos serológicos ofrecen ciertas venta-
jas prácticas. Se necesita manejar una sola vez a las aves y
se envian las muestras de sangre para las pruebas de agluti-
nación para pulorosis, y pueden examinarse para buscar
anticuerpo s micobacterianos específicos. Un informe re-
ciente revela que ELISA era sensible y específica para
detectar TA en gansos de lapas (11).
Prueba de aglutinación rápida
Karlson y colaboradores (31) describieron una prueba de
aglutinación con sangre completa de posible valor en el
diagnóstico de TA en aves. El antígeno es una suspensión a
10% de bacilos tuberculosos aviares en solución de cloruro
de sodio a 0.85% que contiene 0.5% de fenol. La sangre se
extrae mediante punción de la cresta con un instrumento
afilado como una aguja de calibre 18. Se mezcla una gota
de sangre fresca con una gota de antígeno en una placa
caliente. Se considera que la presentación de la aglutinación
en un minuto es una prueba positiva.
En pollos, la prueba de aglutinación con sangre com-
pleta puede tener una exactitud comparable a la de la prueba
de tuberculina. Hiller y colaboradores (23), evaluaron
la prueba de aglutinación contra la prueba de la tuberculina
en parvadas en la misma granja, donde se encontraron reac-
ciones no específicas en bovinos. En 290 parvadas, 38.3%
de las aves reaccionaron a la prueba serológica en compa-
ración con 18.4% a la prueba de tuberculina; 77.2% tuvieron
evidencias postmortem o bacteriológicas de tuberculosis
aviar. Se concluyó que la prueba de aglutinación resultó más
útil que la prueba de tuberculina para detectar aves infecta-
das en una parvada enferma; sin embargo, la presentación
de reacciones de aglutinación positivas falsas en aves sanas
es un inconveniente.
Diagnóstico diferencial
La manera más conveniente para diagnosticar la enfer-
medad es por necropsia. Las lesiones son muy característi-
cas, pero se deben diferenciar otros padecimientos. Éstos
incluyen neoplasia,enterohepatitis y tal vez cólera aviar y
tifoidea aviar. La presencia de numerosos bacilos acidorre-
sistentesen lesiones es en especialsignificativo, debido a que
(Capítulo 7)
no existenen ningunaotra enfennedadconocidaen aves.
Las pruebasde diagnósticodependende estudiosde labo-
ratorio queestablezcaal microorganismocomoM. avium.
TRATAMIENTO
Los fárrnacos antituberculosis no se emplean a menudo para
tratar a las aves domésticas. Sin embargo, se utilizan com-
binaciones de estosfárrnacos en el tratamiento de ciertas aves
exóticas en cautividad (72). Se observó la remisión clínica en
tres-avesque recibieron una combinación de isoniacida (30 mgi
kg), etambutol (30 mgikg) y rifampicina (45 mgikg). La dura-
ción recomendada de tratamiento fue 18 meses, sin que
hubieran efectos colaterales adversos. Se necesitan investi-
gaciones adicionales para desarrollar regímenes adecuados
para tratamiento de tuberculosis en varias aves exóticas.
PREVENCiÓN Y CONTROL
La importancia de las industrias avícola y porcina, hace
imperativo que se desarrollen medidas para el control y la
erradicación. En EVA, la enfermedad no se diagnostica en
aves comerciales, pero se encuentra ocasionalmente en par-
vadas de traspatio.
La prueba de tuberculina es de considerable valor
práctico. Al desechar las aves positivas, se suprimen mu-
chos focos de infección. La prueba permite la detección de
muchas aves infectadas antes de que la enfermedad alcance
una etapa crónica o grave; si se repiten las pruebas y se
eliminan las aves positivas, se reduce la diseminación de la
bacteria en el ambiente.La prueba de aglutinación con sangre
completa, también puede servir para detectar aves infecta-
das. Hiller y colaboradores (23) concluyeron que estarápida
prueba serológica es más útil que la prueba de tuberculina
para detectar pollos tuberculosos en una parvada enferma.
Si se permite que la parvada residual ocupe las mismas
instalaciones contaminadas, sigue siendo una fuente conti-
nua de infección. Esto da la oportunidad de que se presenten
nuevas infecciones de manera indefinida, pues los bacilos
tuberculosos pueden permanecer viables y virulentos en el
suelo durante muchos años. Tanto la prueba de tuberculina
como la de aglutinación se pueden utilizar para detectar
muchas aves tuberculosas. Mientras permanezca un ave
infectada en una parvada, es posible la diseminación de la
enfermedad hacia las aves sanas.En consecuencia, se deben
emplear otros medios ademásde la prueba de tuberculina si se
espera un control de la tuberculosis aviar más satisfactorio.
Se dice muchas veces que la tuberculosis aviar se
puede controlar si se eliminan todas las aves en la parvada
después de la primera temporada de postura. La práctica
es recomendable, en especial desde el punto de vista econó-
mico de producción de huevo. Las aves viejas, por lo
general, producen menos huevos; es más, la mortalidad por
enfermedadesno bacterianas como las neoplásicas es mayor
entre gallinas viejas que en pollonas. Otro factor a favor de

la supresión de las aves viejas, es que la tuberculosis aviar
usualmente es más grave en éstas, por lo cual es más
probable que lleguen a ser fuentes de diseminación.
Se ha evaluado el uso de vacunas que contienen
micobacterias inactivadas, vivas, o ambas, para proteger a
las aves contra la tuberculosis (46). Los mejores resultados
se lograron en aves vacunadas con M. intrace//u/are
serovariedad 6 viva (M. avium 6) por vía oral. Estas
aves mostraron una protección de 70% después del desafio
1M con M. avium. Se informó de buenos resultados en
aves, después de la vacunación 1M combinada con
M intracellu/are serovariedad 7 inactivado con la serovarie-
dad Darden (M avium 7 y 19). Son necesarias investigacio-
nes adicionales para confirmar la eficacia de varias vacunas
en aves exóticas.
Los procedimientos para establecer y conservar parva-
das libres de tuberculosis aviar deberían incluir lo siguiente:
1) abandono de equipo viejo y establecimiento de ins-
talaciones en pisos nuevos. Por lo común, no es práctico
convertir un ambiente infectado solo por desinfección de
manera satisfactoriamente sano, 2) un cercado adecuado u
otras medidas para prevenir los movimientos sin restriccio-
nes de las aves, evitando así la exposición a locales infecta-
dos con anterioridad, 3) suprimir la parvada vieja, quemar
los cadáveres de las aves que muestran lesiones de tubercu-
losis, 4) colocar una nueva parvada en el nuevo ambiente
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reactores a tuberculina aviar y mamífera de las piaras de
cerdos. Si se tiene la precaución de evitar que aves en una
parvada limpia tengan acceso a un ambiente infectado y se
les protege contra exposición accidental a un ambiente
infectado y al bacilo tuberculoso, es razonable pensar que
continuarán libres de tuberculosis aviar.
Las medidas antes mencionadas no son complicadas.
Los beneficios adicionales que se acumulan al conservar
una parvada libre de tuberculosis aviar en un ambiente
higiénico, compensaránel gasto inicial y el trabajo. La salud
general de las aves será mejor, y se controlarán con más
facilidad otras enfermedades además de la tuberculosis
aviar. También los beneficios sereflejan en una disminución
de tuberculosis en cerdos. La importancia de dicha enfer-
medad en infecciones en cerdos es tal, que si se conservan
a las aves separadaspor completo se reduce la incidencia de
tuberculosis por M. avium en cerdos.
Las recomendaciones para el control de tuberculosis
aviar en aves exóticas incluyen: 1) prevenir el contacto con
aves tuberculosas; se deben evitar las instalaciones y casetas
utilizadas por éstas,2) cuarentenas prolongadas de aviarios
por 60 días y repetir pruebas con tuberculina aviar. Se deben
hacer estudios para confirmar la validez de las vacunaciones
en aves para la protección de varias especiesexóticas contra
la enfermedad. .
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 INTRODUCCiÓN
Coriza infecciosa (CI) es una enfermedad respiratoria aguda
en aves ocasionada por Haemophilus paraga//inarum. En la
primera bibliografla, se describe el síndrome clínico como
catarro infeccioso o contagioso, crup frio y coriza sín com-
plicaciones (138). Ya que la enfermedad prueba ser infec-
ciosa y afecta de manera primaria los conductos nasales, se
adoptó el nombre de coriza ínfecciosa (3). Las pérdidas
económicas más grandes resultan a partir del bajo creci-
miento y la notable reducción (10 a 40%) en la producción
de huevo en ponedoras. La enfermedad se limita principal-
mente a las aves y no tiene importancia en salud pública.
HISTORIA
Desdeprincipios de 1920,Beach(2) pensóque CI erauna
entidadclínica distinta. El patógenoetiológico no se pudo
detectar durante varios años, ya que la enfermedada
menudose mezclabacon infeccionesy en particular con
viruela aviar. En 1932, De Blieck (37) aisló el patógeno
causaly lo denominóBacillus hemoglobinophiluscoryzae
Jlallinarum.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
CI es una enfermedad de importancia económica en muchas
partes del mundo. En EVA, la enfermedad es la más preva-
lente en California y los estados del sur.
181
ETIOLOGíA
Clasificación
Con base en estudios efectuados en el decenio de 1930, se
clasificó al agente causal de CI como H. Ga//inarum, debi-
do a su requerimiento por los factores X (hemina) y Y
(dinucleótido de nicotinamida adenosina) para crecer (43,
120). No obstante, desde 1962 Page (91) y otros (13,50,87,
90), encontraron que todos los aislamientos recuperados
de casos de CI, sólo requerían del factor Y para crecer. Esto
condujo a la propuesta y aceptación general de una nueva
especie H paraga//inarum (146), para microorganismos
que sólo necesitan del factor Y. H. ga//inarum y H. paraga-
//inarum son idénticas en todas las demás características de
crecimiento y en el potencial para originar enfermedad (99).
Estas observaciones, además del repentino cambio en los
requerimientos del factor X de todos los aislamientos recu-
perados en todo el mundo desde 1962, llevaron a los inves-
tigadores a preguntar la validez de las pruebas utilizadas por
los primeros investigadores para la clasificación de sus
aislamientos como H. gallinarum (99). De hecho, se ha
sugerido que eran incorrectas las primeras descripciones del
patógeno causal de CI como un microorganismo dependien-
te del factor X y Y (15).
De manera reciente, se han recuperado en Sudáfrica
aislamientos de H. paragallinarum independientes de fac-
tor Y, provenientes de pollos con coriza (29,53,84). De este
modo, es aparente que puede ser errónea la clasificación de
los haemófilos, basándosesólo en los requerimientos de los
factores de crecimiento in vi/yo, tal como lo sugieren Kilian
y Biberstein (69).
Morfología y tinción
H. paragal/inarum es una bacteria gramnegativa, no móvil.
En cultivos de 24 horas aparece como bastones cortos o
cocobacilosdel a3mmdelargoporO.4aO.8mmdeancho, con
tendencia a la formación de filamentos. Se puede demostrar
182 . Enfermedades de las aves
una cápsula en cepas virulentas (46, 113). El microorganis-
mo presenta degeneración de las 48 a 60 horas, y muestra
fragmentos y formas indefinidas. Los subcultivos en medio
fresco en esta etapa, originan los típicos bastones. Éstos
pueden estar solos, en pares o como cadenas cortas (120).
Requerimientos de crecimiento
La forma reducida de NAD (NADH) (1.56 a 25 j.lg/mL de
medio) (91,103) o su forma oxidada (20 a 100 j.lg/mL) (109)
resultan necesariaspara el crecimiento in vitro de gran parte
de los aislamientos de H. paragallinarum. Las excepciones
son los aislamientos descritos en Sudáfrica, que son inde-
pendientes de NAD (29,52,84). El cloruro de sodio (NaCI)
(1.0 a 1.5%) (103) es esencial para el crecimiento. Se
necesita suero de pollo (1 %) para algunas cepas (46), mien-
tras que otras sólo muestran mejor crecimiento con este
suplemento (13). El agar infusión-corazón-cerebro (ICC),
agar triptosa e infusión carne de pollo son algunos de los
medios basales a los cuales se les agregan suplementos (46,
74, 109). Se emplean medios más complejos par'i obtener
el crecimiento denso de los microorganismos para estudios
de caracterización (4,98,99). El pH de los diferentes medios
varía de 6.9 a 7.6. Cierto número de especies bacterianas
excretan factor V que apoya el crecimientode H. paraga-
llinarum (91).
No resulta un proceso sencillo la determinación de los
requerimientos de factor de crecimiento de los haemófilos
aviares. Los factores de crecimiento comerciales utilizados
con este propósito, pueden dar lugar a un alto porcentaje de
cultivos que de manera falsa parecen ser dependientes tan-
to del factor X como del V (12). Deberá verificarse con
cuidado la marca de los discos y del medio a utilizar. Para
los laboratorios bien equipados, se recomienda la prueba de
porfirina (68) para pruebas del factor X; también debe con-
siderarse el empleo de hemina purificada y de NAD como
complementos para cualquier otro medio.
Con frecuencia, el microorganismo crece en una
atmósfera de 5% de bióxido de carbono (CO2); sin embargo,
el CO2 no es esencial, ya que es capaz de crecer en me-
dios de reducida tensión de oxígeno o de manera anaerobia
(43,91).
Las temperaturas mínima y máxima de crecimiento
son de 25 y 45 °C, respectivamente; el rango óptimo es de
34 a 42 °C. Es común que el microorganismo crezca de 37
a 38 °C.
Morfología de la colonia
Las coloniasen pequefiasgotasde 0.3 mm de diámetrose
desarrollan en medios apropiados. En luz transmitida
de maneraoblicua, se han observadocolonias,mucoides
iridiscentes (lisas) y no iridiscentes rugosasy otras de
formasintermedias(48, 99,112,110).
Propiedades bioquímicas
Una característica común a todos los hemófilos aviares es
su capacidad para reducir nitratos en nitritos y fermentar
glucosa sin la formación de gas; asimismo, otras caracterís-
ticas uniformes son la actividad de oxidasa, la presencia de
(Capítulo8)
la fosfatasa alcalina y una incapacidad para producir indol
o urea o gelatina hidrolasa (8). Existe considerable confu-
sión alrededor de los patrones de fennentación de carbohi-
dratos de los hemófilos aviares. Mucha de la variabilidad
registrada en la bibliografia, tal vez se deba al uso de
diferentes medios basales. Los resultados negativos falsos
se relacionan principalmente con escasocrecimiento y tam-
bién pueden significar un problema importante (4). En
general, las inyestigaciones recientes han utilizado un me-
dio que consiste de caldo rojo fenol que contiene 1% (p/v)
de NaCl, 25 l.1g/mL de NADH, 1% (v/v) de suero de pollo
y 1% (p/v) de carbohidratos. El empleo del caldo rojo fenol
recién descrito y un inóculo denso con fines de identifica-
ción rutinaria, es el enfoque más adecuado para detenninar
los patrones de fennentación de los carbohidratos. Para
estudios más grandes, tal vez sea más adecuadauna técnica
de replica de placas (4).
En pollos se puede encontrar una variedad de microor-
ganismos que semejan H paragallinarum, en particular
aquéllos conocidos en alguna ocasión como Haemophilus
avium, a los cuales no se les considera patógenos (51).
Con base en estudios de hibridación de ONA, se encontró
que los aislamientos de H. avium abarcaban por lo menos a
tres grupos de homologia ONA (85); se les ha denominado
Pasteurella avium, P volantium y especies de Pasteurella.
No obstante, no a todos los aislamientos de H. avium se les
pueden asignar estos tres taxones, considerando sólo sus
propiedades fenotipicas (7). El cuadro 8-1 presenta aque-
llas propiedades que penniten la identificación total de los
hemófilos aviares. La incapacidad de H. paragallinarum
para fennentar ya sea galactosa o trehalosa y la falta de
catalasa, separana este microorganismo de otros hemófilos
aviares. Se ha encontrado que las propiedades mostradas en
el cuadro son típicas de los aislamientos de Argentina,
Australia, Brasil, China, Alemania, Japón y EVA (13, 27,
32,51,71,87,99,130). Las principales características que
diferencian a H. paragallinarum independiente de NAO,de
la dependiente, son que la última carece de la actividad de la
galactosidasa beta y no fennenta maltosa (84).
Resistencia a agentes químicos y físicos
H. paragal/inarum es un microorganismo delicado que se
inactiva con rapidez fuera del huésped. El exudado infec-
cioso suspendido en agua de la llave se inactiva en cuatro
horas a temperatura ambiente; cuando se suspende el exu-
dado en solución salina resulta infeccioso por lo menos
24 horas a 22 °C. El exudado o tejido permanece infeccioso
cuando se conserva a 37 °C por 24 horas y, en ocasiones,
hasta 48 horas; a 4 °C el exudado permanece infeccioso por
varios días. A temperaturas de 45 a 55 °C, los cultivos de
hemófilos mueren en 2 a 10 minutos. Líquidos embrionarios
infecciosos tratados con 0.25% de formalina se inactivan en
24 horas a 6 °C, pero el microorganismo sobrevive por
varios días en condiciones similares cuando se tratan con
timerosal, 1: 10000 (139).
El microorganismo sepuede conservar en cajas de agar
sangre por pasajes semanales; los cultivos jóvenes en un
frasco con una vela se conservan viables por dos semanasa
4 °C. Los embriones de pollo de 6 a 7 días se pueden
inocular con colonias individuales o caldos de cultivo vía

Pigmento Variable amarillo
Catalasa + +
Crecimiento en aire + +
Orto nitrofenil V +
galactosidasa beta
Acido a partir de:
Arabinosa - V
Galactosa + +
Maltosa + V
Manitol + V
Sorbitol V V
Sacarosa V +
Trehalosa + +
v = variable; + = positivo; - = negativo.
saco vitelino; la yema de los embriones muertos en 24 a 48
horas contiene gran número de microorganismos que se
pueden congelar de -20 a -70 °C o liofilizarse (138).
Estructura antigénica
Page (91, 92) clasificó sus microorganismos de H. paraga-
llinarum con la prueba de aglutinación en placa enserova-
riedades A, B Y C. Mientras que la serovariedad A cepa 0083
y cepa 0222 B de Page están disponibles en la actualidad,
todas las serovariedades C se perdieron durante la mitad del
decenio de 1960. Matsumoto y Yamamoto (81) aislaron la
cepa Modesto, que fue la última clasificada como cepa C
por Rimler y colaboradores (102).
Con base en el esquema de tipificación de Page y
utilizando la prueba de aglutinación, los aislamientos pro-
venientes de Alemania se clasificaron como serovarieda-
des A y B (47), los de España como A, B Y C (93), los de
Australia, Sudáfrica e Indonesia como A y C (11, 126) Y el
de Malasia como serovariedad A (145).
También es posible utilizar una prueba de inhibición
de la hemaglutinación (IH) para serotipificar los aislamien-
tos mediante el esquema de Page (18). Al utilizar IH, los
aislamientos de China se consideraron como serovariedad
A (32) a los de Argentina y Brasil como serovariedadesA,
B Y C (27, 130).
Un tercer método para asignarles serovariedades de
Page a los aislamientos de H paragallinarum, se fundamenta
en el uso de un equipo de anticuerpos monoclonales desa-
rrollado por investigadores en Japón (23); los inconvenien-
tes consisten en que no está disponible un anticuerpo
monoclonal especifico para la serovariedad B, algunas
serovariedades A de Page originarias de Sudamérica no
reaccionan con el acticuerpo monoclonal de serovariedad a
(27, 130) Y no hay un acceso comercial a los anticuerpos.
Existen sugerencias acerca de que la serovariedad B de
Pageno es una serovariedad real, sino que más bien consiste
de variaciones de las serovariedadesA o C, que han perdido
su antigeno especifico de tipo (74, 113). No obstante, estu-
dios recientes han demostrado de manera conciuyente que
Coriza infecciosa. 183
Por lo general
amarillo
-
+
+ V
+ \1
V
+
la serovariedad B de Page es en realidad una serovariedad
(135).
Kato y Tsubahara (66), en estudios independientes
originados en Japón, describen tres serovariedades -1, 11Y
111;pero estudios posteriores sugieren que las serovarieda-
des 11y 111consistían en realidad de la serovariedad 1 (60,
111). Sawata y colaboradores (111) ampliaron el estudio de
Kato y Tsubahara e identificaron dos serovariedades, la 1 y
la 2; la serovariedad 1 estabarepresentadapor la cepa H-18.
Posteriormente, se demostró que las serovariedades 1 y 2
correspondían a las serovariedadesA y C de Page (74, 113).
La importancia del esquema de Page reside en que ha
demostrado una correlación entre dicho esquema y la es-
pecifidad de inmunotipo (14, 73, 102). Los pollos va-
cunados con una bacterina preparada a partir de una
serovariedad sólo estaban protegidos contra un desafio
homólogo. Un estudio reciente ha demostrado que la pro-
tección cruzada sólo es parcial dentro de la serovariedad B
de Page (136).
Kume el al. (75) proponen una clasificación serológica
alterna, con base en una prueba de IH, utilizando células
tratadas con tiocianato sódico y sonicadas, sueros hiperin-
munitarios de conejos y eritrocitos aviares fijados en gluta-
raldehído. En esencia, las serovariedades A, B Y C de Page
se elevaron a los serogrupos 1, 11Y 111Y sereconocieron siete
serovariedades (HA-l a HA- 7) entre los tres serogrupos;
tres para 1 y 11Y uno para 111.Resulta de interés el hallazgo
de que las serovariedades parecían únicas para el origen
geográfico de la cepa. Varios aislamientos no tipificables
en el esquemade Page mediante pruebas de aglutinación, se
tipificaron con facilidad al utilizar el esquema de Kume
(42). En Australia se han reconocido la octava y novena
serovariedades (19, 42). De manera reciente, se ha alterado
la terminología del esquema de Kume para permitir la
adición de más serovariedades(19). Con estasmodificacio-
nes, los tres serogrupos 1, 11Y 111se renombran A, B Y C,
enfatizando así que los serogrupos A, B Y C de Kume
compaginan con las serovariedades A, B Y C de Page. En
cada uno de los serogrupos se numeran subsecuentemente
184 . Enfermedades
de las aves
las serovariedades, permitiendo agregar otras nuevas en
orden numérico. Así, las serovariedades de Kume actual-
mente reconocidasson A-l , A-2 , A-3 , A-4 , B-l , C-l , C-2 , C-3
y C-4 (19). El esquemade Kume no se ha aplicado de manera
amplia y técnicamente es demandante para desarrollar.
Ya que los serogrupos de Kume compaginan con las
serovariedades de Page, es razonable asumir que no hay
protección cruzada entre los serogrupos de Kume; no se han
desarrollado amplios estudios para verificar este hecho. Al
reexaminar publicaciones anteriores a la luz del esquemade
Kume, además de ciertos experimentos recientes, se ha
determinado que las serovariedades C-l, C-2 y C-4 de
Kume proporcionan protección cruzada (9, 14,74).
Se ha descrito otro esquemade serotipificación, que se
basa en determinantes temoestables detectados mediante
una prueba de precipinina en agar-gel (PAG) (49). Las seis
serovariedades reconocidas mediante este esquema no se
correlacionan con inmunotipos y por tanto se utiliza con
mayor amplitud. Asimismo, existe la descripción de una
prueba sérica bactericida capaz de clasificar aislamientos en
serogrupos A y C (correspondientes a las serovariedades A
y C de Page) (117).
Clasificación de las cepas
De manera tradicional, la tipificación de H paragallinarum
por debajo de las especies se ha hecho por medio de seroti-
pificación (véase Estructura antigénica); puede lograrse el
reconocimiento de los patrones de carbohidratos y de resis-
tencia, no obstante se logran pocos subtipos (17). Se ha
demostrado que existen tanto proteínas de célula completa
solubles y proteínas de membrana externa, en sólo dos
patrones principales (16, 21), Y estas técnicas no se han
utilizado con fines de tipificación. La huella de DNA por
restricción de endonucleasas es una prueba de tipificación
conveniente con patrones tanto in vivo como in vitro (20,
22). En estudios epidemiológicos (20), la prueba de restric-
ción de endonucleasa ha probado ser útil, así como para
confirmar que los aislamientos recientes de H. paragallina-
rum independientes de NAD, en Sudáfrica, son de natura-
leza clonal (83). La técnica de electroforesis enzimática de
multilocus se utiliza con el fin de estudiar la diversidad
genética de los aislamientos de H. paragallinarum. Para
diferenciar a los aislamientos de campo de las serovarieda-
des de cepas vacunales A y B de H. paragallinarum, se ha
empleado un panel de anticuerpos monoclonales (131); se
utilizó este mismo panel para tipificar en serovariedad A los
aislamientos de H. paragallinarum no NAD (30).
Patogenicidad
Con la patogenicidad de H. paraga//inarum se ha relacio-
nado una variedad de factores. Se ha prestado considerable
atención a los antígenos HA. En las serovariedades A y C
de Page se han utilizado mutantes que carecen de actividad
HA, para demostrar que los antígenos HA tienen alguna
participación en la colonización (lID, 137).
También se ha vinculado a la cápsula con la coloniza-
ción y se le ha sugerido como el principal factor en las lesiones
relacionadas con CI (lID, 119). La cápsula de H. paraga//i-
narum ha demostrado que protege al microorganismo en
(Capítulo8)
contra de la actividad bactericida del suero de pollo normal
(118). Se ha sugerido que una toxina liberada a partir de los
microorganismos capsulares durante la multiplicación in
vivo, es responsable de la enfermedad clínica (76).
li paragallinarum es capaz de adquirir hierro de la
transferrina de pollos y pavos, lo que sugiere que tal vez el
secuestrode hierro no seaun adecuadomecanismo de defensa
del huésped (89). En contraste, dos cepas de H. avium
fueron incapaces de conseguir el hierro de estas transferri-
nas, a pesaraparentementede tener la misma proteína recep-
tora (89).
Paralos pollos estóxico el polisacárido crudo obtenido
de H. paragallinarum y éste tal vez sea el que origina los
signos tóxicos que pueden ser posteriores a la administra-
ción de la bacterina (59). Se desconocela función, si es que
tiene alguna, de este elemento en el desarrollo natural de la
enfermedad.
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedesnaturales y experimentales
El huésped natural para H. paragallinarum es el pollo.
Todas las edadesson susceptibles (140), pero por lo general
la enfermedad es menos grave en aves juveniles. En aves
maduras se acorta el periodo de incubación y tiende a ser
más prolongado el curso de la enfermedad.
Mientras que hay informes de CI debida a H. paraga-
llinarum, revisados por Yamamoto (140), en una cantidad
de especies aviares diferentes a los pollos, estos informes
necesitan revisarse con cuidado. Ya que se ha descrito una
variedad de microorganismos hemófilos en aves diferentes
a los pollos, ninguno de los cuales fue H. paragallinarum,
sólo se pueden considerar como definitivos aquellos estu-
dios que implican bacteriología detallada, demostr~do la
presencia de H. paragallinarum en otras aves diferentes
a los pollos. Las siguientes especies son refractarias a la
infección experimental: pavo, paloma, gorrión, pato, cuervo,
conejo, cobayo y ratón (138, 139).
Transmisión, portadores y vectores
Por mucho tiempo se ha considerado a las aves portadoras
crónicas o sanas como el principal reservorio de la infec-
ción. La reciente aplicación de las técnicas moleculares de
huellas, ha confirmado la participación de las aves portado-
ras en la diseminación de CI (20). La coriza infecciosa
parece desarrollarse con mayor frecuencia durante otoño e
invierno, aunque tal patrón estacional puede coincidir con
prácticas de manejo (por ejemplo, la introducción de pollonas
de reemplazo suceptibles hacia granjas en donde existe CI).
En aquellas granjas donde se crían y desarrollan grupos de
diferente edad, la diseminación de la enfermedad por lo
general sucede 1 a 6 semanas después de que se trasladan
dichas aves desde su origen hasta las jaulas de desarrollo,
cerca de los grupos con mayor edad de aves infectadas (34).
La coriza infecciosa no es una enfermedad que se transmita
por el huevo.
Mientras que se le puede implicar al gorrión como
un vector, los estudios epidemiológicos sugieren que el

microorganismopuedeser introducidopor medio del aire
hacialas granjasaisladas(141).
Periodo de incubación
El rasgo característico es una coriza de breve incubación,
que se desarrolla 24 a 48 horas después de la inoculación de
pollos, ya sea con cultivo o exudado. Este último inducirá
enfermedad de manera más consistente (99). En 24 a 72
horas, las aves susceptibles expuestas por contacto a casos
infectados pueden mostrar signos de la enfermedad.
La duración de la enfermedad varía con el inóculo y la
virulencia del microorganismo (110). Los estudios iniciales
demostraron que el patógeno perdía virulencia rápidamente,
luego de pasajes seriados en medios artificiales (88); la
corim inducida por cultivo fue de mucho menor duración (6 a
14 días) que la originada por el exudado de senos infectados
(50 o más días) (88, 120). Podría aumentarse también la
virulencia de los cultivos atenuados de laboratorio, para
simular enfermedad inducida por exudado, mediante rápi-
dos pasajes seríados en pollos (120). Sin embargo, ya que
estos estudios se realizaron antes de que se reconociera la
existencia de Mycoplasma gallisepticum, el curso prolon-
gado de la enfermedad inducida por exudado podría haber
resultado de alguna infección concurrente con éste y tal vez
otros agentes. Desde entonces, en pollos libres de patóge-
nos, se ha demostrado una coriza de breve incubación (dos
días) y otra de larga duración (36 o más días), en infecciones
mixtas de H. paragallinarum y M gallisepticum (1). Por lo
general, el curso de C1 es de 2 a 3 semanas.
Signos
Las características
másnotoriasson la afecciónde los con-
ductosnasalesy los senoscon una descarganasalmucoide
a serosa,edemafacial y conjuntivitis. La figura 8-1 ilustra
Figura 8-1. Pollosinfectadosde maneraartificialcon Haemophilusparagaf/inarum.
facial.B. Hembramaduramostrandoconjuntivitis,descarganasaly respiracióncon el pico abierto.
Coriza infecciosa. J85
el edema facial tipico. Pueden ser evidentes las barbillas, en
particular en machos. En aves con infección de las vías
respiratorias inferiores se pueden escuchar estertores.
En pollos de engorda se ha comunicado un síndrome
semejante a la cabeza hinchada relacionado con H paraga-
llinarum, en ausencia de neumovirus, pero en ausencia o
presencia de otros patógenos bacterianos como M. synoviae
y M gallisepticum (40, 107). En pollos de engorda y pone-
doras se informa de artritis y septicemia, respectivamente,
en donde ha contribuido la presencia de otros patógenos al
complejo de enfermedades (107).
Las aves presentan diarrea y por lo general disminuye
la ingestión de agua y alimento; en aves en crecimiento esto
significa mayor número de animales eliminados, y en las
parvadas de postura, reducción en la producción de huevo
(10-40%). Se puede detectar un olor fétido en aquellas
parvadas donde la enfermedad es crónica y se complica con
otras bacterias.
Morbilidad y mortalidad
La virulencia del microorganismo puede alterar el curso
de la enfermedad. Mientras que cepas muy tóxicas tales
como las descritas por Delaplane y colaboradores (38)
pueden provocar alta mortalidad, CI se caracteriza, por
lo general, por su baja mortalidad y alta morbilidad.
También las variaciones en la edad y en la resistencia
de cada raza pueden influir en el cuadro clínico (5). Los
factores que complican el cuadro pueden ser alojamien-
tos deficientes, parasitismo y nutrición inadecuada; esto
puede hacer más grave la enfermedad y prolongarla. En
caso de que CI se complique con otras enfermedades
como viruela aviar, bronquitis ínfecciosa, laringotraqueítis,
enfermedad crónica respiratoria y pasteurelosis, por lo ge-
neral es más grave y prolongada, con mayor mortalidad
resultante (107 138).
A. Machomadurocon corizay edema
186 . Enfermedades de las aves
Lesiones macroscópicas
H. paragallinarum produce una inflamación cataITaIagudade
las membranas mucosas de los conductos nasalesy senos.A
menudo se observa conjuntivitis catarral y edema subcutáneo
en cara y barbilla. De manera tipica, pocas vecesse manifies-
tan neumonía y aerosaculitis; sin embargo, informes acerca
de brotes recientes en pollos de engorda señalan niveles
importantes de decomisos (hasta de 69.8%) debido a aero-
saculitis, aun en ausencia de cualquier otro patógeno viral
o bacteriano (40,52).
Histopatologia
Fujiwara y Konno (44) estudiaron la respuesta histopatoló-
gica de pollos, desde 12 horas hasta tres meses después de
la inoculación intranasal. Los cambios esenciales en la
cavidad nasal, senos infraorbitales y tráquea consistieron en
desprendimiento, desintegración e hiperplasia del epitelio
mucoso y glandular, edema e hiperemia con infliltración
heterofilica en la túnica propia de las membranas mucosas.
Los cambios patológicos observados inicialmente a las
20 horas, alcanzaron su gravedad mhima a los 7 a 10 días,
con subsecuente restauración de los 14 a 21 días. En aves
con afección en el aparato respiratorio inferior, se observó
bronconeumonía catarral aguda, con heterófilos y restos
celulares que llenaban ellumen de bronquios secundarios y
terciarios; células epiteliales de capilares respiratorios hin-
chadas y con hiperplasia. La inflamación catarral de los
sacos aéreos se caracterizó por inflamación e hiperplasia de
las células, con abundante infiltración heterofilica. Además,
se manifestó una pronunciada infiltración de mastocitos en
la lámina propia de la membrana mucosa de la cavidad nasal
(119). Los productos de los mastocitos heterófilos y macró-
fagos pueden provocar graves cambios vasculares y daño
celular que producen la coriza. En pollos de engorda y
pollitas ponedoras se ha infOfl11adode una celulitis fibrino-
purulenta disecante semejante a la observada en el cólera
aviar crónico (40).
Inmunidad
Los pollos que se recuperan de la infección activa presentan
diferentes grados de inmunidad a la reexposición. Las po-
Ilonas que padecieron CI durante su periodo de crecimiento,
por lo general, se encuentran protegidas contra una caída
Figura 8-2. Infección de campo con CI, mostrando lesiones
caseopurulentas en los sacos aéreos.
(Capítulo8)
posterior en la producción de huevo. La resistencia a la
reexposición entre aves individuales puede desarrollarse
desde las dos semanasdespués de la exposición inicial por
via intrasenos (108).
En pollos infectados de manera experimental, se ha
demostrado que desarrollan inmunidad cruzada de serova-
riedad (esquema de Page) (100). En contraste, como se
discutió antes, las vacunas sólo proporcionan inmunidad
especifica de serovariedad (14, 73, 102). Esto sugiere que
los antigenos de protección cruzada son expresados
in vivo y que pueden no expresarse o expresarse a bajos
niveles in vitro.
No se han identificado de manera definitiva a los anti-
genos protectores de H. paragallinarum; se ha sugerido que
la cápsula de este patógeno contiene antigenos protectores
(116). Utilizando cepasde las serovariedadesA y C de Page
se mostró que un extracto crudo de polisacárido proporcio-
naba protección especifica de serovariedad (59).
La participación de los antigenos HA como antigenos
protectores ha tenido considerable atención. Desde hace
tiempo se ha notado en pollos vacunados que para los
microorganismos de la serovariedad A de Page hay una
correlación estrecha entre los títulos de IH y tanto protec-
ción como eliminación nasalesdel microorganismo agresor
(76). Se ha demostrado que es protector un antígeno purifi-
cado HA, proveniente de un microorganismo de la serova-
riedad A de Page (58). Takagi y colegas han comprobado
que un anticuerpo monoclonal especifico para la HA de la
serovariedad A de Page proporciona protección pasiva y
que también resulta protector el antígeno HA purificado por
el uso de este anticuerpo (124, 127).
Con base en estudios que se conducen hasta la fecha,
existe considerable evidencia de que los antígenos protec-
tores de H paragallinarum se localizan a nivel de superficie.
Los antígenos implicados han sido los detectados durante la
serotipificación de Page, antígenos HA y algunos compo-
nentes del contenido polisacárido de la célula. Parece pro-
bable que se encuentre implicada una serie de diferentes
antígenos (proteinas exteriores a la membrana, polisacári-
dos, liposacáridos).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del patógeno causal
Se han desarrollado diferentes medios para el crecimiento
de H. paragallinarum (74, 90, 99). Aunque se considera a
H paragallinarum como un microorganismo fastidioso, no
es dificil de aislar, se requieren medios simples y procedi-
mientos sencillos. Se deben tomar las muestras de 2 o 3
pollos en la etapaaguda de la enfermedad (1 a 7 días después
de la incubación. Se quema la piel bajo los ojos con una
espátula caliente y se practica una incisión en la cavidad del
seno con tijeras estériles. Se inserta un hisopo estéril pro-
fundo en la cavidad, donde el microorganismo se encuen-
tra a menudo en forma pura. Los exudados traqueales y
exudados de sacos aéreos también se pueden obtener con
hisopos estériles. El hisopo se siembra en cajas de agar
sangre, el cual después se raya de manera transversal con

un cultivo de Staphylococcus y se incuba a 37 °C en un
frasco grande con tapa de rosca, en la que seprende una vela
hasta que se apaga. Staphylococcus epidermidis (91) o
S. hyicus (13), que por lo general se utilizan como "nodri-
za", se deben probar debido a que no todas las cepas
producen de manera activa el factor V.
Al nivel más sencillo, se puede diagnosticar la CI con
base en la historia de una enfermedad que se disemina
rápidamente, en donde la coriza sea la principal manifesta-
ción, combinada con el aislamiento de bacterias catalasa
negativasque muestrancrecimientoen satélite.Como se
describió antes, aquellos laboratorios con mejores equipos
deben intentar una identificación bioquímica más completa.
Cuando se sospecha de aislamientos de H. paragallinarum
independiente de NAD, resultan básicos los estudios adicio-
nales de esta naturaleza. Se ha descrito una sonda DNA
especifica para H. paragallinarum, que podría utilizarse en
aquellos laboratorios con el debido apoyo técnico (33). Para
los estudios epidemiológicos, resulta importante la serotipi-
ficación de los aislamientos de H. paragallinarum, asimis-
mo para apoyar los programas de manejo basados en
vacunaciones (véase Estructura antigénica).
Otro procedimiento de diagnóstico eficaz es inocular
el exudado del seno nasal o cultivo en 2 o 3 pollos normales
por vía intraseno. La producción de coriza en 24 a 48 horas
es diagnóstica; sin embargo, el periodo de incubación se
puede retrasar hasta una semana si hay pocos microorganis-
mos presentes en el inóculo, como en los casosprolongados.
Serología
Las pruebas serológicas que se emplean a menudo incluyen
aglutinación en placa o en tubo (56, 74, 42), PAG (56, 108)
e IH (56, 73).
Ya que se comparten los antígenos comunes por las tres
serovariedades, se prepara un antígeno de aglutinación de
una serovariedad para detectar anticuerpos de todas las
serovariedades. Se detectan las aglutininas de 7 a 14 días
postinfección y pueden persistir por un afto o más. La prueba
se puede emplear para buscar evidencia de infecciones
anteriores en parvadas antes de cambiarlas, si existe la
preocupación de introducir la infección con aves portadoras.
Se usa la prueba para vigilar la respuesta inmunitaria en
estudios de eficacia de infecciones anteriores y con el fin de
vigilar la respuesta en estudios de eficacia de bacterinas.
La autoaglutinación y no aglutinación observadas con
ciertas preparaciones antigénicas pueden evitarse en algu-
nos casos por el tratamiento de células con tripsina (57) y
hialuronidasa (102), de manera respectiva. Otros descubrie-
ron que la tripsina destruye los grupos determinantes fun-
cionales(IIO).
Se desarrolló una prueba de aglutinación específica
para serovariedades mediante la adsorción de antigenos
polisacáridos en partículas de látex (133); parece ser eficaz
en la detección de infecciones recientes (tres semanas).
La prueba PAG detecta anticuerpos dos semanasdes-
pués de la infección o posvacunación y hasta por lo menos
11 semanas (56, 108).
Una prueba para detectar anticuerpos IH a las cepas de
la serovariedad A, utiliza células bacterianas completas y
eritrocitos de pollo frescos. Como el antígeno, se utiliza por
Coriza infecciosa. 187
Figura 8-3. Fenómeno de satélite. Pequeñas colonias de
Haemophilus paraga/linarum en crecimiento adyacente a un
cultivo de estafilococos (banda gruesa), en una placa de agar
sangre.
lo común la cepa 221 de Kato, aunque otras cepas de la
serovariedad A aglutinarán los eritrocitos de pollo (74,99).
En la producción y calidad del antígeno HA (55, 121),
influyen muchos otros factores, como tipo de medio basal,
concentración de suero de pollo y tiempo de incubación de
los cultivos. El fenotipo de eritrocitos de pollo puede influir
en la reactividad del antígeno HA (60). El tratamiento de los
eritrocito s con tripsina o formalina aumentará la sensibili-
dad de la prueba (61). También se utilizan los eritrocitos
fijados por glutaraldehído (116). El tratamiento con tripsina
y hialuronidasa de células de la cepa 221 aumenta su acti-
vidad HA (54, 55, 110); el tratamiento con hialuronidasa,
que elimina la cápsula de ácido hialurónico, además capa-
cita algunas cepas no hemaglutinantes para hemaglutinar
(99). La prueba IH no detectaanticuerpos tan temprano como
la aglutinación o la prueba PAG en aves infectadas o inmu-
nizadas (56, 65). La prueba detecta anticuerpos para el
antígeno específico de serovariedad, que está muy relacio-
nado con inmunidad de protección (65,70,76,90, 114).
El hallazgo de que las cepas de la serovariedad C
pueden hacerse aglutinantes por el uso de células sonicadas
y tratadas con tiocianato de potasio y eritrocitos de pollo
fijados en glutaraldehído, ha resultado en una prueba de IH
muy útil para evaluar la potencia protectora de las vacunas
de la serovariedadC (81, 97). Mientras que de alguna manera
es controversial (123), se ha utilizado esta prueba para
evaluar la potencia protectora de las bacterinas de la sero-
variedad C (1 14, 134). Con el fin de eliminar las aglutininas
inespecíficas, es necesario darle al suero con eritrocitos un
tratamiento previo, en ámbaspruebas IH. Se informa de una
investigación en desarrollo inicial respecto de una prueba
ELISA (96).
Diagnóstico diferencial
H. paragallinarum se puede diferenciar de otras enfer-
medades,talescomo respiratoriacrónica,cóleraaviar cró-
nico, viruela aviar y deficiencia de vitamina A, que
producensignosclínicos similares.Ya que las infecciones
188 . Enfermedades de las aves
por H. paragallinarum se presentan muchas veces como
infecciones mixtas, se debe considerar la posibilidad de
otras bacterias o virus como complicantes de CI, en particular
si la mortalidad es alta y la enfermedadtoma un curso prolon-
gado (véase Patogenicidad, morbilidad y mortalidad).
TRATAMIENTO
Varias sulfonamidas y antibióticos son útiles para aliviar la
gravedad y curso de CI; sin embargo, ningún agente tera-
péutico es bactericida y se desarrolla resistencia al fármaco
(6,65). A menudo, se presentan recaídas si no se continúa
el tratamiento y no se eliminan los portadores (99). La
eritromicina y oxitetraciclina son dos antibióticos que se
usan con frecuencia.
Se sabe que los fármacos en combinación son eficaces
en el tratamiento de CI y comprenden sulfacloropirazina-
sulfadimidina (31), clortetraciclina-sulfadimetoxina (67),
sulfacloropiridazina-trimetoprim (77,95, 122) sulfadimeto-
xinatrimetoprim (106) y sulfamonometoxina-ormetoprim
(79, 129). La dihidroestreptomicina y algunas sulfas actúan
de manera sinérgica (31, 64). En el tratamiento de CI resulta
promisoria una nueva generación de antibióticos (78, 105,
128, 143). Las cepas de H. paraga//inarum resistentes a
varios antibióticos no portan plásmidos (6).
. PREVENCiÓN
Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Ya que los portadores sanos son la principal fuente de
infección, se deben evitar prácticas como la compra de ma-
chos o pollas desarrollados de los cuales se desconozca su
origen.
Se deben procurar sólo aves de un día de edad con
propósitos de reemplazo a menos que se conozca que se
encuentran libres de CI. El aislamiento de la crianza y
alojamientos lejos de parvadas viejas son prácticas desea-
bles. Para eliminar el patógeno de la granja, es necesario
despoblar las parvadas infectadas o recuperadas porque las
aves en dichas parvadas permanecen como reservorios de
la infección. Después de limpiar y desinfectar el equipo y
casetas,sedebe permitir que los locales permanezcan vacíos
por 2 o 3 semanas antes de repoblar con aves limpias.
Inmunización
Las bacterinas comerciales de CI se encuentran disponibles
a nivel mundial. En esta sección, sólo se abordarán los
principales aspectos, ya que se ha revisado de manera
reciente la bibliografia de diversos factores que influyen en
la eficacia de las bacterinas (10). Si bien las bacterinas se
han elaborado a partir de embriones de pollo (34), caldo (35)
y cultivos celulares (132), la mayor parte de los productos
comerciales se basan actualmente en cultivos desarrollados
en caldo; para ser eficaces deben contener por lo menos 108
unidades formadoras de colonias/mL (81). A continuación,
(Capítulo8)
únicamente se revisará la bibliografia respecto a los cultivos
basados en caldo.
En la bibliografia existe un desacuerdo en cuanto al
efecto de diferentes agentesinactivantes en la eficacia de las
bacterinas. El timerosal ha mostrado ser efectivo (14, 36,
81), así como la formalina (35, 101). En tres estudios en
donde se compararon directamente la formalina y el time-
rosal, la primera redujo la eficacia de las vacunas, a pesar
de la evidencia de que el efecto era especifico de adyuvante.
En dos estudios (14,36) el uso de formalina en comparación
con el de timerosal resultó en una disminución de la efica-
cia de las vacunas que utiliZBn hidróxido de aluminio; sin
embargo, no hubo tal efecto en un tercer estudio (80).
De manera similar, la formalina comparada con el timerosal
alteró la eficacia que contenia el aluminio como un adyu-
vante (81), Y en otra que utilizaba aceite mineral (36).
Estos estudios proponen que mientras son protectoras las
vacunas que contienen formal in a como agente inactivante,
es posible que sea aún mejor una vacuna similar que utilice
timerosal.
Para las bacterinas de CI .se ha demostrado que es
efectiva una cantidad de adyuvantes, en particular aluminio,
hidróxido de gel y aceite mineral (24, 35, 36, 63, 73, 80, 81,
98). El informe acerca de que el aceite mineral es menos
efectivo que el gel de hidróxido de aluminio (98), puede
resultar más bien de algún problema en la formulación, que
por cualquier deficiencia inherente en la capacidad del
aceite mineral para funcionar como un buen adyuvante.
Cuando se utilicen tales productos, debe considerarse el
potencial de reacciones adversas en el sitio de inyección
(41), como sucede en cualquier bacterina que contenga
adyuvantes, en particular aceite mineral.
Por lo general, las bacterinas se aplican en aves de 10
a 20 semanasde edad, obteniendo resultados óptimos cuan-
do se administran 3 o 4 semanasantes de la expectativa de
un brote natural. Dos inyecciones, con una separación apro-
ximada de cuatro semanas,antes de las 20 semanasde edad,
parecen mejorar el desempefio de las ponedoras que una sola
inyección. La bacterina reduce las pérdidas originadas por
enfermedades respiratorias complicadas, cuando se admi-
nistra en aves en desarrollo; han sido eficaces tanto la vía
subcutánea como la intramuscular (14,36,81). La aplica-
ción de la bacterina en los músculos de la pierna, proporcio-
nó mejor protección que cuando se aplicó en la pechuga
(62); la vía intranasal no resultó eficaz (14). La aplicación
oral de una bacterina de CI fue adecuada, pero esta vía
requiere 100 veces más de células que con la vía parenteral
(86). Después de la vacunación se ha demostrado importan-
te inmunidad durante casi nueve meses (14,72,81).
Es importante que las bacterinas contengan las serova-
riedades existentes en la población objetivo, ya que las
bacterinas inactivadas de CI sólo brindan protección contra
las serovariedades de Page incluidas en la vacuna. La exis-
tencia confirmada de la serovariedad B de Page, como una
serovariedad real con total patogenicidad, así como su am-
plia distribución (véaseEstructura antigénica), significa que
debe incluirse esta serovariedad en las bacterinas inacti-
vadas en zonas donde sea prevalente esta serovariedad. No
obstante, ya que las diferentes cepas de la serovariedad B
sólo proporcionan protección cruzada parcial entre ellas
mismas (136) puede resultar necesario preparar una bacteria

autógena para utilizarse en zonas donde sea endémica la
serovariedad B.
Con el fin de obtener el producto más inmunógeno,
debe tenerse cuidado en seleccionar la semilla para el
cultivo, medio y periodo de incubación adecuados, ya que
la disociación de H. paragallinarum es un fenómeno común
(112).
Se ha informado de bacterinas mixtas que contienen
virus inactivados de bronquitis infecciosa, enfermedad de
Newcastle y H. paragallinarum (90, 144). Una bacterina
combinada de H paragallinarum-M gallisepticum brinda
protección contra la coriza pasajera y crónica (104). Sin
embargo, en polIo s inoculados con un producto similar se
suprimió la respuesta a H. paragallinarum (82).
La práctica de la exposición controlada ha sido otro
enfoque para controlar CI en zonas endémicas. El procedi-
miento usual consiste en vacunar con bacterina a las aves
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Coriza infecciosa. 189
entre las 15 y 18 semanasde edad, y entonces exponerlas a
las 20 semanas al microorganismo vivo virulento; deben
utilizarse microorganismos autógenos o aislamientos de
características conocidas. Durante la exposición controlada
debe evitarse la vacunación con virus vivos. Aquellas aves
que muestren signos intensos pueden ser tratadas con anti-
bióticos. La exposición controlada deberá desarrollarse bajo
atenta supervisión veterinaria.
Las cepas atenuadas de H. paraga//inarum, si se en-
cuentran disponibles, pueden formar la base de una vacuna
viva; una alternativa preferida sobre la exposición contro-
lada. Se ha informado de la investigación preliminar acer-
ca de la producción de cepas inmunógenas atenuadas de
H. paraga//inarum (25, 26). También parece ofrecer buenos
resultados un estudio con una vacuna recómbinante de
serovariedad A que expresa actividad HA y que induce
inmunidad protectora en pollos (125)..
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 INTRODUCCiÓN
Los micoplasmas son procariotas muy pequeños total-
mente desprovistos de paredes celulares y rodeados sólo por
una membrana plasmática (33), lo cual explica el tipo de
morfología colonial en "huevo frito", la resistencia a los an-
tibióticos que afecta la síntesis de pared celular y los
requerimientos de complejos nutricionales. Estos microor-
ganismos tienden más bien a ser específicos de huésped;
algunos sólo infectan a especies únicas de aves, mientras
otros pueden tener la capacidad para infectar a diferentes
especies animales; se les localiza en humanos, muchas es-
pecies animales, plantas e insectos. En general, colonizan
las superficies de mucosas y gran parte de las especies no
son invasivas.
HISTORIA
En 1898 (28), Nocard y Roux informaron del primer cultivo
con éxito de un micoplasma, el agente de la pleuroneumonía
bovina. Probablemente, Nelson encontró primero especies
de Mycop/asma en pollos durante el decenio de 1930 (26,
27), Y Delaplane y Stuart describieron en 1943 el trastorno
conocido como "enfermedad crónica respiratoria" (9).
La infección en pavos la describió Dodd (12) en 1905 y
Dickinson y Hinshaw (10) la denominaron "sinusitis
infecciosa" en 1938, y a principios del decenio de 1950,
Markham y Wong (24) Van Roekel y Olesiuk (39) informa-
ron del cultivo con éxito de microorganismos de pollos y
pavos, observando su similitud.
Durante los estudios iniciales de Adler y colaboradores
(1), se hizo aparente que los aislamientos de mico-
Se agradecen las contribuciones del Dr. H.W. Yoder, Jr. A
la edición previa de este capitulo.
'Oí
plasmas representaban diferentes serotipos, que ahora se
designan como de diferentes especies. Yamamoto y Adler
(4O, 41) caracterizaron cinco especies; Kleckner (21) des-
cribió ocho serotipos, a los que denominó serotipos A a H.
Yoder y Hofstad (43) tipificaron 12 serotipos (A a L) y
Dierks y colaboradores (11), 19 (A a S). Se describieron
numerosas características,pero el procedimiento final de se-
rotipificación se basabaprincipalmente en titulaciones de aglu-
tinación e inhibición del crecimiento por medio de sueros
hiperinmunitarios. Conforme se evaluaron procedimien-
tos serológicos adicionales, desaparecierono se combinaron
varias de aquellas 19 designaciones.
CARACTERIZACiÓN
Las especiesde micoplasmas de origen aviar, por lo general,
requieren de medios ricos en proteína que contengan de 10
a 15% de suero animal. Es común que se emplee también
mayor suplementación con componentes derivados de leva-
dura. El crecimiento de M synoviae necesita la adición de
dinucleótido de nicotinamida adenina (NAD) (véase sec-
ción acerca de M synoviae). Por lo general, para el cultivo
de micoplasmas aviares seutiliza un medio descrito por Frey
(17) u otro descrito por Bradbury (2).
Los micoplasmas tienden a crecer con lentitud, por lo
general, prefieren 37 a 38°C y son muy resistentesal acetato
de talio y a la penicilina, los cuales se usan a menudo en
medios para retrasar el crecimiento de bacterias contami-
nantes y hongos. Después de 3 a 10 días a 37 °C, se forman
colonias en un medio agar; sin embargo, las especies no
patógenas como M. gallinarum y M. gallinaceum pueden
desarrollar colonias en un día (con frecuencia se aís-
lan M. gallinarum y M gallinaceum como contaminantes
durante los intentos por aislar micoplasmas aviares pató-
genos). Las colonias típicas son pequeñas (0.1 a 1.0 mm),
lisas, circulares y de alguna manera planas con una elevación
central más densa (figura 9-1). Se han descrito variaciones
J96 . Enfermedades de las aves (Capítulo9)

en la morfologia de las colonias, aunque no se puede con-
fiar en ellas para diferenciar las diversas especies.Las célu-
las individuales varian de 0.2 a 0.5 I.1my básicamente son
cocoides o cocobaciliformes, pero se han descrito con for-
mas de bacilos, filamentos y anulares.
La fermentación de carbohidratos es variable, pero
todas las especies se pueden dividir en aquellas que fermen-
tan glucosa con producción de ácido y aquéllas sin produc-
ción de ácido. Muchas veces, se agrega glucosa a los medios
en caldo para aumentar el crecimiento y servir de indicador
de crecimiento, porque cuando la fermentación de glucosa
genera ácido en los medios que contienen rojo fenol, éste se
pone amarillo. A menudo existe actividad de fosfatasa, asi
como de arginina descarboxilasa. Gran parte de las especies
que no fermentan glucosa utilizan el aminoácido arginina
como su principal fuente de energia; sin embargo, M. iowae
y otras especies fermentan glucosa e hidrolizan arginina.
La aglutinación de eritrocito s de pollos y pavos es una
caracteristica útil de M. ga//isepticum, M. me/eagridis y
M synoviae. Para estas tres especies patógenas se utilizan
antigenos aglutinantes en las pruebas serológicas de inhibi-
ción de hemoaglutinación.
Con mayor frecuencia, se emplea la tinción directa de
las colonias de micoplasmas en superficies de agar o im-
prontas de colonias con antigenos fluorescentes especificos
(8, 37), con el fin de determinar las especies de los aisla-
mientos de micoplasmas aviares; otros métodos adecuados
incluyen inhibición del crecimiento (7), inmunodifusión
(29) y otros. Recientemente se han utilizado métodos mo-
leculares como la secuenciación del gen de rRNA (18),
sondasDNA (19), reacción en cadenade la polimerasa PCR,
por sus siglas en inglés (23, 25, 44) Y una PCR que amplifica
el gen rRNA, seguida por análisis de restricción del frag-
mento de polimorfismo (14).
CLASIFICACiÓN
Los micoplasmas son miembros de la clase Mollicutes,
Orden 1,Mycoplasmatales. El Género 1,Mycoplasma, tiene
85 o más especies,un contenido de DNA G+C de 23 a 40% en
genoma de 600 a 1 350 kb, requiere de colesterol para crecer,
se desarrolla en humanosy animales y tiene una temperatura
de crecimiento ideal de 37 °C. El género 11,Ureaplasma, se
diferencia con baseen la hidrólisis de urea. Los acoleplasmas
se clasifican en el Orden 111,AcholesplasmataIes,familia 1,
Acholeplasmataceae,género 1,Acholeplasma. Se caracteriza
por la carencia de requerimiento de colesterol para creci-
miento (38).
Las designaciones iniciales de los serotipos (véase
Historia), ahora se han reemplazado por los nombres de las
especies,comenzando con M gallinarum (16), M. gallisep-
ticumy M iners(13),M. meleagridis(42),M synoviae(30)
y M. anatis (34). En 1982, se les deisgnó nombre a M ga-
llopavonis, M. iowae, M. pullorum, M. gallinaceum y
M columbinasale(20). M. columbinum debe su nombre a
un aislamiento de la tráquea de palomas y M columborale,
de la orofaringe de palomas (35); M lipofaciens por un

A. laidlawii* Varios + - +0-

M. anatis Pato + +
M. anseris Halcón +
M. buteonis Ganso +
M. cloacale Halcón buteo +
M. columbinasale Pavo + +
M. columbinum Paloma +
M. columborale Paloma +
M. corogypsi Buitre negro +
M. falconis Halcón Saker +
M. ga//inaceum Pollo +
M. ga//inarum Pollo +
M. ga//isepticum Pollo, Pavo +
M. ga//opavonia Pavo +
M. glycophilum Pollo + +0-
M. gypis Buitre Griffon + +
M. imitans Pato, ganso, codorniz +
M. iners Pollo +
M. iowae Pavo + +
M. lipofaciens Pollo + +
M. meleagridis Pavo + +
M. pu//orum Pollo +
M. synoviae +
Pollo, pavo
U. ga//oralet Pollo ?

. Las especies de Acholeplasma no requieren de esteroles para su crecimiento

t Las esDecies de UreaDlasma se caracterizan Dor desdoblar la urea

aislamiento proveniente de senosde un pollo (4). M glycop-
hilum, a raiz de un aislamiento originado del oviducto de
una gallina (15). M. cloacale se describió como un aisla-
miento de la cloaca de pavos (3) y M anseris se comunicó
a partir de un ganso (5). Ureaplasma gallorale debe su
denominación a un aislamiento originado de la orofaringe de
un pollo (22), no obstante, en EVA no se ha informado
del aislamiento de estas especies. De manera reciente, en
Francia e Inglaterra se aisló M. imitans, una nueva especie
de micoplasma relacionado con M gallisepticum, a partir de
patos, gansos y perdices (6). Asimismo existen descripcio-
nes recientes de M corogypsi, aislado de un buitre negro
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(31), M. falconis de un halcón Saker, M. gypis de buitres
Griffon y M buteonis de buteos (32).
Además, existen numerosos aislamientos de micoplas-
mas provenientes de varias especies de aves, incluyendo la
cepa 1 220, un patógeno del ganso doméstico (36), aisla-
mientos de varias aves corredoras, así como aislamientos
sin identificar originarios de aves domésticas.
Casi todas las especies de micoplasmas aisladas
de fuentes aviares se incluyen en la novena edición del
Bergeys Manual (33). En el cuadro 9-1 se resumen las
características de especiesde micoplasmas aisladas de fuen-
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familiaJ rank to separate species with nonhelical morphology
INTRODUCCiÓN
La infección por Mycoplasma gallisepticum (MG) se cono-
ce comúnmente como enfermedad respiratoria crónica
(ERC) en pollos y como sinusitis infecciosa en pavos.
Se caracteriza por estertores.respiratorios, tos, secreciones
nasales y a menudo sinusitis en pavos. Las manifestacio-
nes clínicas, por lo general, se desarrollan con lentitud y la
enfermedad tiene un curso prolongado.
La infección de los sacos aéreos se define como aero-
saculitis grave que es el resultado de la infección por M. ga-
llisepticum complicada por algunas infecciones respiratorias
viraJesy, por lo común, con Esocherichiacoli (véase también
la sección de M synoviae).
Importancia económica y salud pública
La aerosaculitis en pollos y la aerosaculitis y sinusitis
en pavos pueden ocasionar importantes decomisos al sacri-
ficio. Casi toda esta pérdida se relaciona de manera directa
o indirecta con infección por M. ga/lisepticum, con o sin
factores complicantes. Las pérdidas económicas, baja ca-
lificación a los canales,reducción en la conversión de alimento
y en la eficacia de producción de huevo, as! como mayores
costos en la medicación son factores adicionales que la
hacen una de las enfermedades más costosas a las que
se enfrenta la industria. Los programas de prevención y
control que pueden incluir vacunación, representan costos
adicionales. La enfermedad no tiene relevancia en salud
nÍlhlic!I
(Capítulo9)
(Entomoplasmataceaefam Nov) from helical species (Spiro-
plasmateceae),and emended descriptions of fue order Myco-
plasmatales, family Mycoplasmataceae. Int J Syst Bacteriol
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David H Ley y Harry w: Yode1;J1:
HISTORIA
La primera descripción exacta de la enfermedad en pavos
fue tal vez la hecha en 1905 por Dodd (49) en Inglaterra,
con el nombre de "neumoenteritis epizoótica". Dickinson
y Hinshaw (46) llamaron a la enfermedad "sinusitis infec-
ciosa" de los pavos en 1938.
Nelson (122) describió cuerpos cocobaciliformes
vinculados con una coriza infecciosa en pollos en 1935.
Más tarde, los relacionó con la coriza de inicio lento y
duración prolongada, y de manera eventual pueden crecer
los cuerpos cocobaciliformes en huevos embrionados, cul-
tivos de tejidos y medios de células libres.
En 1943, Delaplane y Stuart (45) cultivaron un pató-
geno en embriones aislados de pollos con ERC, y más tarde
de pavos con sinusitis. Al principio del decenio de 1950,
Markham y Wong (110) y Van Roekel y Olesiuk (158),
informaron de exitosos cultivos de los microorganismos
provenientes de pollos y pavos; observaron su similaridad
y sugirieron que eran miembros del grupo pleuroneumonía
(especies de Mycoplasma).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La enfennedad llegó a ser un problema importante en pollos
y pavos en todas las zonas de EUA. Se presenta con distri-
bución mundial
 Micop/asmosis. 199

La incidencia disminuyó de manera considerable du-
rante los últimos 25 años, por amplios programas de control
dentro de la industria avlcola. Sin embargo, la persistencia
de la infección por MG en muchas unidades grandes de
producción de huevo comerciales con aves de diferentes
edades es un problema importante y se discutirá más ade-
lante en secciones de prevención y control. Existe cierta
evidencia de que también existe MG en pequeftas parvadas
de aves de traspatio (113).
. ETIOLOGíA
Clasificación
M. gallisepticum es una especie pat6gena dentro del género
Mycoplasma de la familia Mycoplasmataceae (95).
Morfología y tinción
El microorganismo se tifte bien con Giemsa, pero es gram-
negativo débil. Por lo general es cocoide, de cerca de 0.25
a 0.5 I.1m.M. gallisepticum muestra una polaridad del cuer-
po polar en forma filamentosa o de frasco. Esta polaridad
aparece antes de la división (118) Y se debe a la presencia
de organelos terminales bien organizados o ampollas (109).
En teoría, tales estructuras rigen la motilidad de las interac-
ciones huésped-patógeno y, finalmente, la patogenicidad
(31, 97); la división celular medíante fisíón binaria es sín-
crónica con la replicación del DNA (129).
Tajima y colaboradores (146) describieron material
capsular relacionado con células de MG en contacto con el
epitelio traqueal en pollos, basados en estudios de micros-
copia electrónica (ME). Se discuten otros informes en la
interacción de células de MG con el epítelio traqueal en
la sección de Histopatología.
MG también se propaga en huevos de pollo embriona-
dos (véase Patogenicidad, aislamiento e identificación del
patógeno causal).
Morfología de colonia
M. gallisepticum puede hacerse crecer en medio de agar
enriquecido con suero inoculado directamente o luego de
pasajes con caldo o agar. Muchas veces es muy importante
obtener crecimiento de la colonia de manera directa a partir
de las muestras clinicas. Las placas de agar inoculadas se
deben incubar a 37°C en una atmósfera muy húmeda por
3 a 5 dias. La evidencia de crecimiento de colonia se estudia
mejor con la ayuda de un microscopio de disección con luz
indirecta. Las colonias caracteristicas parecen masas pe-
queñas lisas circulares con una densa área central elevada
(figura 9-1). Pocas veces son mayores de 0.2 a 0.3 mm de
diámetro y a menudo se presentan en lomas a lo largo
de lineas de sembrado, ya que las colonias adyacentes
coalescen de manera rápida. Se han observado variaciones
en las colonias de aislamientos que representan diferentes
especiesde micoplasmas aviares (47, 173), pero la designa-
ción de la especie de un microorganismo no se puede
determinar por sus caracteristicas morfológicas.
Propiedades bioquímicas
Varios investigadores informan de las propiedades bioquí-
micas y biológicas relacionadas de MG. Fermenta glucosa
y maltosa, con producción de ácido, pero no de gas. No fer-
menta lactosa dulcitol o salicina. La sacarosa la fermenta

Requerimientos de crecimiento
M. gallisepticum requiere un medio muy complejo enrique-
cido, por lo general, con lOa 15% de suero de cerdo, ave o
caballo inactivado con calor. Varios tipos de medios liquidos
o agares soportan el crecimiento de micoplasmas de origen
aviar, los diferentes propósitos alteran la elección final.
Se informa de medios y técnicas para la producción de
cultivos y antigenos de MG (67, 91, 160). En general, el
crecimiento es óptimo en medios de un pH de aproximada-
mente 7.8 incubados de 37 a 38 °C. Las colonias se forman
en medios agar que contienen los ingredientes usuales de
micoplasmas, pero necesitan incubación prolongada (2 a 5
dias) en una atmósfera muy húmeda.
Frey y colaboradores (62) desarrollaron un medio
(véase M. synoviae) en el que incorporaron todos los in-
gredientes esenciales, incluso autolisado de levadura y
dextrosa. Cuando se preparó con lOa 15% de suero de
cerdo, resultó un medio conveniente y muy eficaz para el
cultivo de casi todos los micoplasmas. La inclusión de
fenol rojo y dextrosa hacen posible detectar el crecimiento
en tubos empleadosen cultivos en masa, como la adición de
0.0025% de 2, 3, 5-trifenil tetrazolio cloruro como indica- Figura 9-1. Colonias de M. gallisepticum en placas de agar
dor(173). con 20% suero de pollo. 40x. (Hofstad.)
200 . Enfermedades de las aves
pocas veces, los resultados con galactosa, fructosa, trehalo-
sa y manitol son variables. No hidroliza arginina y es fosfa-
tasa negativa. Reduce 2, 3, 5-trifenil tetrazolio (cambia a
rojo) y neotetrazolio (cambia a azul). MG ocasiona hemó-
lisis completa de eritrocitos de equino incorporados al me-
dio en agar y aglutina eritrocitos de pavo y pollo. Véaseuna
discusión más completa de la prueba de inhibición de he-
maglutinación (IH) en Serología.
Resistencia a agentes químicos y físicos
Se considera que casi todos los desinfectantes químicos
empleados son eficaces contra MG. Se produce inactivación
mediantefenol, formalina, propiolactona13 y mertiolate.
Su resistencia a la penicilina y baja concentración (1:4000)
de acetato de talio hacen valiosos estos aditivos para los
medios de cultivo de micoplasma como inhibidores de
contaminación bacteriana y micótica.
El microorganismo permanece viable en hecesde pollo
de 1 a 3 días a 20 °C, en ropa de muselina tres días a 20 °C
o un día a 37 °C, y en yema de huevo, 18 semanasa 37 °C o
seis semanas a 20 °C (36). Las suspensiones en caldo de
membrana corioalantoidea infectailte (MCA) pierden su
infectividad después de una hora de exposición a 46 °C,
después de 20 minutos a 50 °C o a la tercera semana a 5 °C
(74). Sin embargo, otros investigadores (125), encontraron
que el líquido alantoideo permanecía infectante cuatro días
en la incubadora, seis días a temperatura ambiente y de 32 a
60 días en el refrigerador. M. gallisepticum se inactivó en
huevos incubados de pollo infectados, que habían alcanzado
justo a los 45.6 °C durante un proceso de calentamiento de
12 a 14 horas (167). Cuando se almacenaron a -30 °C,
permanecieron viables los cultivos en caldo de 2 a 4 años y
se recuperaron M. gallisepticum viables a partir de cultivos
liofilizados en caldo, almacenados a 4 °C por lo menos
durante siete años, y a partir de cometes nasales de pollo
infectados liofilizados y almacenados a 4 °C durante 13 a
14 años (173). Yoder (171), encontró que eran viables
cultivos en caldo de MG y otros serotipos que se habían
congelado a -60 °C desde 1965, al subcultivarse más de
20 años después. De manera rutinaria, se encontraron
que eran viables cultivos en caldo liofilizados, incluyendo
MG, M. synoviae (MS) y M. meleagridis (MM), cuando se
subcultivaron a los lOa 15 años. Kleven (90) estudió la
estabilidad de la cepa F de MG en caldo de fosfato de
triptosa, con solución salina amortiguada con fosfatos
(SSAF), espolvoreadocon leche descremaday aguadestilada,
almacenado a4, 22 y 37 °C. Cuando se almacenó a4 o 22 °C
resultó estable durante 24 horas en todas las diluciones. En
el caso de 37 °C, fue estable en SSAF hasta por 24 horas.
Clasificación de cepas
No se deben confundir diferentes cepas de MG con los
numerosos serotipos que se caracterizaron a partir de fuen-
tes aviaresdentro del géneroMycop/asma. Ciertos aislamien-
tos de M. ga//isepticum se conocen por sus designaciones
de aislamiento, las cuales algunas veces se consideran cepas.
La cepa 86 de Zander (3, 57, 178) era un aislamiento patógeno
de cerebro de un pavo con sinusitis infecciosa. La cepa
A59{)9 recibió ese nombre de Jun~herr v colaboradores (80)
(Capítulo9)
para un cultivo patógeno proporcionado por Van Roekel.
La cepa A5969 llegó a ser una cepa estándar para la produc-
ción de antígeno. La cepa F de MG que, por lo general, se
utiliza en programas de vacunación actuales con cultivos
vivos (35, 64, 133), es una cepa relativamente benigna que
en apariencia se originó de estudios por van der Heide (157)
con la cepa F de Connecticut. Sin embargo, el aislamiento
F original lo describieron Yamamoto y Adler, (166) como
una cepa patógena típica. Luginbuhl y colaboradores (103)
utilizaron esacepa en Connecticut para vacunación con culti-
vos vivos de parvadasjóvenes para reemplazo de reproduc-
toras de engorda, con el propósito de reducir la posible
transmisión por huevo de MG en parvadas reproductoras
subsecuentes. En 1963, Dale Richey en la University o/
Georgia Poultry Disease ResearchCenter aisló la cepa R de
MG, a partir de avescon aerosaculitís.La cepaR seha utilizado
ampliamente con fines de producción de bacterinas y como
una cepa patógena para los estudios de desafio de MG (64,
131,168,175).
Los aislamientos de M gallisepticum, tanto de pollos
como de pavos, se han descrito como variantes o atípicos,
ya que a menudo son dificiles de aislar y son menos pató-
genos, transmisibles e inmunógenos que lo esperado de los
aislamientosdecampo(15,48, 107, 170).
Por medio de inmunofluorescencia y pruebas de inhi-
bición del crecimiento, se identificó originalmente como
MG a una cepa de micoplasma designada como 4229T,
aislada en 1984 a partir de los cometes de un pato en Francia
ya aislamientos similares originarios de gansosen Francia y
de codornices en Inglaterra (26). Sin embargo, estudios
serológicos y moleculares subsecuentes,sólo indicaron una
relación parcial hacia MG, y los estudios de hibridación
DNA-DNA revelaron una homología genética de sólo 40 a
46%. Para este microorganismo que actúa serológicamente
de manera cruzada con MG, se propuso un nuevo nombre de
especie, Mycoplasma imitans (26).
Recientemente se han utilizado en la producción co-
mercial de vacunas de cultivos vivos las cepas de M gal/i-
septicum designadas como 6/85 (56) y ts-ll (162, 163).
Patogenicidad
Inóculo
Los aislamientos de MG varían mucho en su patogenicidad,
dependiendo de la naturaleza del aislamiento, su forma de
propagación y el número de pasajes a través de los cuales
se han conservado la vía de desafio y la dosificación.
La yema infectante proveniente de embriones de pollo
inoculados, se considera a menudo más infectante que los
micoplasmas de pasajes en caldo.
Pollos y pavos
Los pavosson más susceptiblesa MG que los pollos; los
pavosinoculadosdesarrollansinusitis,aerosaculitisy ten-
dovaginitis más graves. La cepa viva F de MG resultó
relativamentemás patógenapara los pavos,que lo usual-
menteobservadoen los pollos (99, 100). La inoculación
mediantegota en el ojo y por las vias intranasale intratra-
quealoriginó lesionesmáslevesy en menorcantidad,que
la inoculaciónen los senosy sacosaéreos.A veces,los
navos no desarrollansinusitis a menos Que se invecten

los cultivos en los senosde maneradirecta(48). Con fre-
cuencia,la infección MG se relacionacon complejidadde
factores ambientales y patógenos involucrados, como
se discuteen Morbilidad y mortalidad.
Huevos de pollo embrionados
La inoculación de cultivos en caldo o exudado s que contie-
nen MG en embriones de pollo de siete días vía el saco de
la yema, por lo general, resulta en muertes embrionarias
dentro de 5 a 7 días. Pueden ser necesarios uno o más pasajes
en yema, antes de producir lesiones y muertes típicas.
El enanismo, edema generalizado, necrosis hepática y bazos
aumentados de tamaño son lo más característico. El mi-
croorganismo alcanza su mayor concentración en el saco de
la yema, la yema y MCA justo antes de la muerte del
embrión. Estudios demostraron que las cepas de MG varia-
ban en su patogenicidad in ovo, y que no había correlación
entre ésta y otros métodos in vivo o in vitro para evaluar la
patogenicidad (98). Se evitó la mortalidad embrionaria de-
bida a MG virulento, en huevos que contenían anticuerpo s
matemosa MG, aunquese podía aislarde nuevoMG de la
membrana del saco vitelino de huevos embrionados vivos,
después de los 17 días de incubación.
La inoculación de embriones de pollo se emplea pocas
veces para el aislamiento de micoplasma aviar, ahora que se
dispone de medios adecuados.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
La infección por M. ga//isepticum se presenta de manera
natural en pollos y pavos. No obstante, también se puede
aislar de infecciones naturales en faisanes (Phasianus co/-
chicus), perdices chukar (A/ectoris graeca), pavo real (Pavo
cristatus), codorniz cola blanda (Co/inus virginianus) y
codorniz japonesa (Coturnix coturnix japonica). Se aisló
MG de un faisán dorado (Chrys%phus pictus) en Australia
por Reece y colaboradores (130) y también de un perico del
Amazonas de nuca amarilla (Amazona ochrocepha/a auro-
pa//iata) por Bozeman y colaboradores (24). Se informa
aislamiento de MG de patos en Inglaterra (78) y en Yugos-
lavia (21) y de gansos en Francia (34) y Yugoslavia (22). El
estudio de Davidson y colaboradores (44), de MG aislados
de pavos silvestres (Me/eagris ga//opavo) indican que los
pavos enfermos estaban en confinamiento, no vivían libres
en su hábitat natural. Un estudio de seguimiento en la misma
población, no encontró evidencia concluyente de que exis-
tiera MG ocho años después, indicando que no persistía o
se diseminaba MG en esta población de pavos silvestres
(104). Otros estudios en estos pavos, encontraron poblacio-
nes seronegativas (75, 105)y seropositivas(38, 63). Sin em-
bargo, muy pocas veces se ha aislado MG a partir de pavos
silvestres, tal vez debido en parte a la presencia común de
otras especies de Mycop/asma, en particular de M. ga//opa-
vonis (38, 63).
Existen informes de aislamientos de micoplasma a
partir de otras aves de vuelo libre, pero no se ha establecido
Micoplasmosis
. 201
de manera precisa la importancia de MG comunicada de
modo ocasional; de manera similar, no han sido muy con-
cluyentes los intentos por determinar la patogenicidad de
MG para varias aves de estetipo. Los pericos (Melopsittacus
undulatus) infectados experimentalmente con MG, con el
propósito de utilizarlos como modelo animal para evaluar
la eficacia de la inhaloterapia, desarrollaron signos clínicos
y lesiones en la tráquea y sacos aéreos, sin mortalidad (32).
Transmisión
El contacto directo de aves susceptiblescon pollos portadores
infectadoso pavos, provoca brotes de la enfermedad;también
puede desarrollarse diseminación mediante polvo, gotas o
plumas contaminados, que se diseminan por el aire. Se asu-
me de maneracomún la diseminación por contacto,no obstan-
te, no se ha documentado bien. La diseminación lateral de
MG se describe en cuatro fases: fase 1, una fase latente (12
a 21 días), antes de que se detecten anticuerpos en las aves
inoculadas; fase 2, periodo (1 a 21 días) en que aparece la
infección de manera gradual en 5 a 10% de la población; fase
3, tiempo (7 a 32 días)en que 90 a 95% de la población restante
desarrolla anticuerpos; fase 4, una etapa terminal (3 a 19
días), t:n que se vuelve positivo el resto de la población
(114). Al aumentar la densidad de la población, se incre-
menta la tasa con que se disemina la enfermedad.
Con frecuencia se transmite la infección en los huevos
en pollos y pavos. Se aisló MG del oviducto de aves infec-
tadas y semen de gallos infectados (173). Cierto número de
investigadores (23, 59, 64, 174, 175) produjeron con éxi-
to la transmisión por huevo después de la infección experi-
mental de pollos susceptibles. El cultivo de membrana
vitelina de huevos frescos proporciona más aislamientos de
MG que el cultivo de embriones de 18 días de edad (138).
Periodo de incubación
Los primeros investigadores encontraron que el periodo de
incubación varía de 6 a 21 días en la transmisión experi-
mental. Los pavos inoculados experimentalmente, muchas
veces desarrollan sinusitis en 6 a 10 días. En condiciones
naturales es muy dificil determinar la fecha exacta de expo-
sición, porque parece que influyen muchos factores varia-
bles en el inicio y extensión de la infección clínica como
para poder establecer periodos de incubación significativos.
Numerosas parvadas de pollos y pavos desarrollan la infec-
ción clínica cerca del comienzo de producción de huevo, lo
cual sugiere una baja concentración de infección inherente
(tal vez debido a la transmisión por huevo) que se precipita
por una serie de fenómenos estresantes.Esta aparente pro-
longación del periodo de incubación es en especial común
en la descendencia de pollos o pavos infectados nacidos de
huevos sumergidos en soluciones antibióticas para el con-
trol de infección por MG. La posible participación de la
contaminación de otras fuentes de infección no siempre está
clara y pocas veces se puede probar sin dudas razonables.
Muchos aislamientos de MG parecen representar este nuevo
tipo de infección con inicio retrasado, en la cual la evidencia
serológica aparece inicialmente entre las semanas 26 y 38
de edad. Dor lo I!enera]. sin sil!nos clínicos (107 1~tí 170)
202 . Enfermedades de las aves
Signos
Pollos
Los signos caracteristicos de la enfermedad natural en par-
vadas adultas son estertores traqueales, secreciones nasales
y tos. El consumo de alimento se reduce y las aves pierden
peso. En parvadas de postura, la producción de huevo
disminuye, pero por lo general, se conserva en menor grado
(117). Sin embargo, las parvadas pueden presentar eviden-
cia serológica de infección sin signos clinicos evidentes, en
especial si se encuentra la infección en edad joven y hay
recuperación parcial. En los machos, a menudo los signos
son más pronunciados y la enfermedad por lo común es más
grave durante el invierno. En parvadas de engorda, casi
todos los brotes se presentan entre las 4 y 8 semanas de
edad. Los signos, por lo general, son más sobresalientes
que los observados en parvadas adultas. Los brotes graves
detectados en aves de engorda a menudo se deben a com-
plicaciones (véase Morbilidad y mortalidad).
En Japón se informó de casos de queratoconjuntivitis
ocasionada aparentemente por MG en pollas ponedoras
comerciales, apareciendo primero alrededor de los 30 dias
de edad (124). Las pollas mostraban'inflamación de la piel
facial y los párpados, lagrimación incrementada, congestión
de los vasos conjuntivales y estertores respiratorios. En po-
llos se desarrolló conjuntivitis después de la inoculación de
cepas australianas de MG de campo, en combinación con
virus de bronquitis infecciosa (142).
Pavos
Con frecuencia, una secreción nasal con secreciones espu-
mosas oculares precede a la inflamación más típica de senos
paranasales de sinusitis. Algunas veces resulta en cierre de
parcial a completo de los ojos por la grave inflamación
de los senos (figura 9-2). El apetito permanece casi normal
tanto tiempo como el avepuedaver paracomer.Conforme
progesa la enfermedad las aves se adelgazan. Los estertores
traqueales, la tos y la respiración con dificultad se hacen
evidentes si se presentan traqueítis o aerosaculitis. En pavos
de carne comerciales, de 12 a 16 semanas de edad, se
informa de una presentación encefalítica de MG, mostrando
tortícolis y opistótonos (37). En parvadas reproductoras
puede haber una baja en la producción de huevo o por 10
menos disminución en la eficiencia productiva.
Figura 9-2. Pavocon un casoavanzadode sinusitisinfecciosa,que muestranotableinflamaciónde los senosinfraorbitales
y exudados nasales.
(Capítulo9)
Morbilidad y mortalidad
PoI/os
La infección, por lo general, afecta a casi todas las aves en
una parvada, pero es variable en cuanto a gravedad y dura-
ción. Tiende a ser más grave y de mayor duración en los
meses fríos y afecta a las aves más jóvenes de manera más
severa que a las más maduras, aunque puede haber una
pérdida considerable por la menor producción de huevo.
Mientras que se considera a MG como la primera causa
de enfermedad respiratoria crónica, muchas veces otros
microorganismos originan las complicaciones. La infección
grave de sacosaéreos,a menudo se llama ERC o infección de
los sacos aéreos,y es de manera indudable el padecimiento
que se encuentra con mayor frecuencia en el campo. La en-
fermedad de Newcastle (EN) o la bronquitis infecciosa (BI)
pueden precipitar brotes de infección por MG. Se ha descu-
bierto que E. coli es el microorganismo más frecuente en las
complicaciones. El efecto de MG, E. coli y IBV solas o
juntas en pollos fue estudiado por Gross (66), Fabricant y
Levine (58). Produjeron una grave infección en sacosaéreos
cuando se combinaron los tres patógenos. Observaron que
E. coli no podía infectar los sacos aéreos a menos que los
invada antes MG solo o en combinación con los virus IBV
o de Newcastle (NDV). Los investigadores observaron ma-
yor gravedad y duración de la enfermedad cuando MG y el
IBV estaban presentes (142).
La mortalidad tal vez no sea importante en parvadas
adultas, pero puede haber un decremento en la producción
en cierto número de aves (28). En aves de engorda, la
mortalidad puede ser baja en enfermedades sin complica-
ciones, hasta 30% en brotes complicados y en especial
durante los meses más fríos. El retraso en el crecimiento,
menor calidad de los canales y los decomisos constituyen
otras pérdidas.
Pavos
La enfermedad afecta a la mayoría de los pavos en una
parvada, aunque algunos no muestren sinusitis, y la forma
de infección en el aparato respiratorio inferior puede ser más
notable. La infección dura semanasy meses en parvadas sin
tratamiento. En pavos con infección MG pueden ser muy
variables los signos clínicos, morbilidad y mortalidad relacio-
nados. De manera típica, los pavos de carne experimentan

brotes entre las 8 y ] 5 semanas de edad. Al comienzo, los
signos respiratorios pueden progresar en 2 a 7 días, hasta
una tos grave en 80 a 90% de la parvada. Senos inflama-
dos con escurrimiento nasal pueden afectar de ] a 70% de
las parvadas enfermas. Los decomisos resultan de manera
primaria por la aerosaculitis y efectos sistémicos relaciona-
dos más que de la sinusitis como tal.
Lesiones macroscópicas
Consisten de manera primaria de exudado catarral en pasa-
jes nasalesy paranasales,tráquea, bronquios y sacosaéreos.
La sinusitis, por lo general, es más grave en pavos, pero
también la padecen pollos y otros huéspedesaviares afecta-
dos. Los sacosaéreos a menudo contienen exudado caseoso,
aunque pueden presentar sólo una apariencia linfofolicular
o de rosario. Se puede observar cierto grado de neumonía.
En casos graves de la enfermedad de sacos aéreos típica
en pollos, hay perihepatitis fibrinosa o fibrinopurulenta y
pericarditis, además de aerosaculitis masiva. Domermuth
y colaboradores (51), informaron de salpingitis induci-
da por M gallisepticum en pollos y pavos. Las pollonas
ponedoras comerciales enfermas de queratoconjuntivitis
relacionada con MG, padecen de notable edema en el sub-
cutis facial y los párpados, con opacidad comeal ocasional
(124).
Histopatologia
La patologíamicroscópicaen pollos y pavosla estudiaron
Van Roekel y colaboradores(159), y en pavos, Hitchner
(72). Hallaronnotableengrosamientode la membranamu-
cosa de los tejidos afectadospor infiltración con células
mononucleadas e hiperplasiade las glándulasmucosas(fi-
gura 9-3). Las aéreasfocales de hiperplasialinfoide se
Figura 9-3. Sección transversal de pasajes nasales y senos
de pollos infectados de modo experimental Engrosamien-
to de la mucosa unilateral del seno y pasaje nasal. 6x. (Van
Roekel.)
Micoplasmosis
. 203
encontraron muchas veces en la submucosa (figura 9-4). En
los pulmones descubrieron áreas neumónicas y cambios
linfofoliculares y también lesiones granulomatosas. El exa-
men detallado de los sacos aéreos en pollos infectados por
MG mediante microscopios de luz, observación por ME y
evaluación histomórfica la comunican Trampel y Fletcher
(155). Los detalles ultraestructurales de la interacción de
MG con el epitelio traqueal en pollos los estudiaron Tajima
y colaboradores (145). Estudios similares con explantes de
anillos traqueales los dan a conocer Abu-Zahr y Butler (2)
y Takagi y Arakawa (t47). Dykstra y colaboradores
(52) utilizaron ME, incluso estudios de rastreo, para mostrar
los cambios citopatológicos inducidos en epitelio traqueal
en pollos y en cultivos de anillos traqueales inoculados con
MG patógenos. Estos autores describen la liberación de
gránulos mucosos, seguida por exfoliación de células epite-
liales ciliadas y no ciliadas, y pérdida no frecuente de cilios
pertenecientes a las células individuales. La reparación de
]a superficie epitelial se afectó por ]a diferenciación y el
llenado de los espacios formados por las células exfoliadas.
Durante la infección hubo un incremento en el espesor
c epitelial, debido a infiltración y edema celular (52).
En los casosde MG encefalítica, el examen histológico
reveló encefalitis moderada a intensa con infiltración linfo-
citica de vasos, vasculitis fibrinoide, necrosis parenquima-
tosa focal y meningitis (37).
La conjuntivitis relacionada con MG se caracterizó
por hiperplasia epitelial, intensa infiltración celular y ede-
ma en el estroma del tejido conjuntivo fibrovascular sub-
epitelial y central, que resultó en notable engrosamiento
de los párpados (]24). En la lámina propiasubepitelial fue
notable la proliferación de células plasmáticas y linfocitos
acompañando los centros germinales, lo cual originó eleva-
ciones irregulares de la capa epitelial hiperplásica supraya-
cente (124).
Figura 9-4. Sección de seno en pollo, infiltración subepitelial
de células mononucleares y reacción linfofolicular.
204 . Enfermedades de las aves
Inmunidad
Las aves que se recuperaron de los signos clínicos de la
enfermedad tenían cierto grado de inmunidad. Tales parva-
das, sin embargo, portan el microorganismo y pueden trans-
mitir la enfermedad a parvadas susceptibles por contacto o
mediante transmisión en huevo a su progenie. Una revisión
de la bibliografia de la respuesta inmunitaria a MG se
incluye en el informe de Luginbuhl y colaboradores (103).
Adler y colaboradores (4) determinaron la importancia de
la bolsa de Fabricio en el desarrollo de la resistencia y
respuesta serológica al microorganismo. En lavados tra-
queales de pollos infectados se han encontrado crecientes
títulos de anticuerpos contra MG y disminución concomi-
tante en la cantidad de microorganismos y lesiones traquea-
les (164). En los pollos recuperados, persistieron los
anticuerpos y, a la reexposición, tenían una tasa rápida de
eliminación de MG y lesiones traqueales menos severas,
que las observadas después de la primera exposición. Estos
resultados y otros, sugieren que los anticuerpos en las
secreciones respiratorias participan en la resistencia a MG
(54,164,165). Los anticuerpos de las vías respiratorias, que
se producen en respuesta a la infección a MG, inhiben la
adherencia del microorganismo a las células epiteliales de
la tráquea (12), que puede ser un mecanismo importante
de protección mediada por inmunidad.
Se han desarrollado considerables esfuerzos por iden-
tificar a los antígenos de MG, en especial aquéllos con
propiedades de adhesina o hemaglutinina, que pueden tener
alguna participación en la patogénesis de la enfermedad, así
como en la respuesta inmunitaria. Existe la descripción de
proteínas o lipoproteínas de M gallisepticum con pesos mo-
leculares que varían de 60 a 75 kD, como ahesínaso hema-
glutininasinmunodominantes(ll, 14, 15, 18,27,43,61, 111).
Se encontró que una hemaglutinina de 67 kD, proveniente
de la cepa S6 de MG, estaba codificada por una familia de
genes, cuya función hipotética es la evasión inmunitaria
(112). En Inmunización, se presenta mayor información.
DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación del agente
causal
Las suspensiones de exudados de tráquea, sacos aéreos,
cometes nasales, pulmones o senos puede inocularse de
manera directa a medio de agar o caldo de micoplasma (91).
Para cultivo de MG, también se pueden tomar muestras de
la tráquea o fisura palatina (29). En el medio de Frey (62),
complementado con lOa 15% de suero equino o porcino, se
controla por lo general la contaminación bacteriana extrema
por medio de la inclusión de acetato de talo (1:4 000) y
penicilina (hasta 2 000 VI/mL). Se ha aislado M. meleagri-
dis del semen de sementales(173) y de oviductos (51, 173).
Aunque se ha aislado con frecuencia M. meleagridis a partir
de exámenes bacteriológicos de cloaca, de manera similar,
se ha aislado MG de zonas cloacales de pavos (161) y pollos
(7, 106).
(Capítulo9)
La siembra directa de los exudados o tejidos en placas
de agar puede resultar en colonias luego de 4 a 5 días de
incubación, pero el aislamiento inicial en caldo, por lo
general, es un método más sensible.
Los cultivos se deben incubar por lo menos 5 a 7 días
a 37 °C. El crecimiento puede no ser evidente, pero con 2 a
3 pasajes seriados con intervalos de 3 a 7 días pueden
aumentar el número de aislamientos. La inclusión de trifenil
tetrazolio o fenol rojo con suficiente dextrosa proporciona
un indicador de crecimiento. M ga//icepticum reduce el 2,
3, 5-trifenil tetrazolio para producir un color rojo en el medio
o fermente dextrosa para cambiar el rojo fenol en color
amarillo conforme se acidifica el medio.
A partir de cultivos en caldo, se pueden inocular me-
dios de agar enriquecido con el fin de estudiar la morfología
colonial y para efectuar pruebas de inmunofluorescencia.
Las placas inoculadas se deben incubar a 37 °c en una
atmósfera muy húmeda 3 a 7 días antes de que las colonias
típicas sean lo suficientemente grandes para observarlas en
el microscopio de disección. Además, se puede determinar
la capacidad de hemaglutinar de los cultívos. Los senos,
sacosaéreos o cubiertas tendinosas de avesjóvenes o pavos
se pueden inocular para determinar la patogenicidad de los
cultivos. Las secciones preparadas para histopatología tam-
bién pueden ayudar para hacer el diagnóstico.
La inoculación de embriones de pollo de siete días de
edad vía el saco vitelino con exudados originales se pueden
utilizar como un medio más de aislar MG, pero el inóculo
debe estar libre de contaminación micótica y bacteriana.
La muerte de los embriones debe suceder en 5 a 8 días,
pero puede ser necesario un pase seriado o más de material
de yema antes de que sucedan las muertes embrionarias y
las lesiones típicas.
La prueba de que los aislamientos de micoplasma
correspondena MG, se han efectuadopor lo común mediante
procedimientos basados en anticuerpos. Pueden prepararse
los antígenos y luego probarse con un antisuero conocido
de MG, aunque pocas veces son muy satisfactorias tales
pruebas de cultivos recientemente aislados. Otro método
consiste en probar el suero proveniente de pavos y pollos
artificialmente infectados con algún antígeno conocido de
MG. Para la identificación de cultivos, es muy eficaz la
inmunofluorescencia que utiliza colonias de la superficie
de las placas de agar (119,148,149). Estas técnicas y sus
modificaciones son útiles en especial para la identificación
de MG en cultivos que contienen otras especies de mico-
plasma (20, 119).
La prueba de PAG la usaron para identificar cultivos (16,
123). El sistema de pruebas de inmunoperoxidasa directa se
indica como eficaz para la identificación de MG y MS en
cultivos (77), pero esteprocedimiento se utiliza con más fre-
cuenciaen la pruebaELISA para detectaranticuerposen suero.
Las cepas de M. ga//isepticum se pueden diferenciar
de otras, por la comparación de los patrones de bandas de
proteínas resultantes de la electroforesis en gel de dodecil
sulfato sódico de poliacrilamida (SDS-PAGE) o por medio
de la restricción del fragmento de polimorfismo (RFLP) del
DNA, que tiene una sensibilidad mucho mayor (88, 92, 93,
137). Estos métodos son útiles en especial para la identifi-
cación de las cepas vacunales (85, 153) y en estudios
epidemiológicos de brotes de MG. Las sondas del DNA y

del gen de RNA ribosómico, también se han utilizádO para
especificar MG e identificar cepas vacunales (50,60, 76, 87,
84, 120, 136, 177). La tecnología de la reacción en cadena
de la polimerasa (PCR), ha incrementado la sensibilidad en
la detección del microorganismo, con base en secuencias
específicas de nucleótidos (121, 141) Y se ha utilizado en
equipos comerciales de pruebas.
Serología
Micoplasmosis 205
reproductores, con antecedentesde haber sido libres de MG.
Las parvadas con una apariencia generalmente normal, em-
pezaron a tener un pequeño porcentaje de reactores a la
prueba SrA para MG, a las 28 a 36 semanas de edad. Los
títulos de hemaglutinación-inhibición muy pocas veces su-
peraban a 1:80 y el porcentaje de reactores a SrA no excedía
a menudo de 20 a 40% de la parvada durante varios meses
del estudio (107,170). Se consideraron como causales(156,
170) a cepas "variables" de MG de baja virulencia que eran
dificil es de aislar y aparentemente transmitidas por huevo.
También se han infectado pavos con aislamientos de MG de
baja virulencia, baja transmisibilidad y deficiente inmuno-
genicidad (48). La variación antigénica de los aislamientos
de MG, demostrada por medio de inmunomancha (14, 15,
140) Y aglutinación (128) o pruebas IH (48, 92, 111) es
causal, por lo menos en parte, de los reactores atípicos.
Diagnóstico diferencial
PoI/os
Se debe tener cuidado para diferenciar a M. gallisepticum
de otras enfermedades respiratorias comunes en pollos. EN,
BI o sus anticuerpo s pueden estar presentescomo entidades
separadaso como parte del problema ERC complicado. Se
pueden identificar la coriza infecciosa y el cólera aviar
(CA), por lo general, por cultivos bacterianos. La infección
MS puede presentarse sola o con MG. En algunos casos
puede ser necesario aplicar procedimientos de cultivo y
pruebas serológicas.
Pavos
La presencia de una enfermedad respiratoria que incluye
sinusitis en una parvada de pavos puede, algunas veces,
debersea CA, clamidiosis, criptosporidiosis, infección por MS
o deficiencia de vitamina A, así como también, las infeccio-
nes más comunes por MG. Los procedimientos serológicos
y de cultivo específicos son necesarios para diferenciarlos.
También se puede considerar infección por influenza A
aviar.
TRATAMIENTO
MG es sensible a varios antibióticos incluyendo estreptomi-
cina, oxitetraciclina, clortetraciclina, eritromicina, magnamici-
na, espiramicina, tilosina, lincomicina y espectinomicina
(40, 154). Sin embargo, algunos aislamientos de MG se
mencionan como muy resistentes a la estreptomicina, eri-
tromicina, espiramicina y tilosina.
Durante el decenio de 1960, los intentos por tratar ERC
con diversos antibióticos y quimicos arrojaron resultados
variables. En muchos casos, es dudoso si fueron suficientes
los pequeños incrementos en la ganancia de peso o en la
producción de huevo y la moderada reaucción en los deco-
misos para cubrir los costos de la medicación. Sin embargo,
algunos de los tratamientos más empleados que tienden a
proporcionar resultados favorables incluyen el uso de oxi-
tetraciclina o clortetraciclina a 200 g/ton de alimento, por lo
menos durante varios dias. La tilosina se inyecta por via
206 . Enfermedades de las aves
subcutáneaá 3 a 5 mgi454 g de peso corporal o se administran
2 a 3 gi4L en el agua de bebida durante 3 a 5 días. Se observa
que la administración de muy bajas concentracione~. de
tilosina en el alimento a ponedoras expuestas a MG en
complejos de edades múltiples disminuye las pérdidas
en producción de huevo (127). Se comunica que la tia-
mulina y la tiamulina más salinomicina, son eficaces contra
el desarrollo de aerosaculitis en pollos y pavos (9,19,143).
Una combinación de lincomicina y espectinomicina
tuvo éxito para controlar una aerosaculitis complicada ex-
perimental en pollos jóvenes (69). La danofloxacina (una
quinolona) ha demostrado eficacia en pollos infectados
experimentalmente con MG (79, 83, 152).
Por lo general, los intentos por eliminar la transmisión
de MG en el huevo por medio de medicación de las parvadas
reproductoras a su progenie con estreptomicina, dihidroes-
treptomicina, oxitetraciclina, clortetraciclina, eritromicina
o tilosina producen una reducción considerable en el índice
de infección por MG, pero no se consigue que las parvadas
queden totalmente libres de la infección.
La inmersión de huevos, con una temperatura o presión
diferenciales, se ha utilizado como un medio para embeber
antibióticos en huevos incubables con el fin de eliminar la
transmisión de MG por huevos (6,58,68,144). En general,
estos métodos reducen en mucho la posibilidad de la trans-
misión por huevo, aunque en ocasiones no la eliminan por
completo. La influencia en la incubabilidad no resultó favo-
rable de manera consistente, y en ocasiones fue problemá-
tica la contaminación bacteriana. No obstante, la inmersión
de los huevos en soluciones de antibióticos ha hecho posible
obtener suficientes parvadas de pollos y pavos libres de
M. ga//isepticum para producir progenie limpia para gran-
des parvadas en EUA. Las pruebas y selección serológicas
de parvadas para reproductores negativas, sólo son prácticas
cuando se establecen y reproducen parvadas de reproducto-
res limpias.
Yoder (167) informó de un enfoque alterno para rom,.
per el ciclo de la transmisión por huevo. Los huevos a
temperatura ambiente (25.6 °C), se calentaron en una incu-
badora de aire forzado durante 12 a 14 horas hasta alcanzar
una temperatura interna de 46.1 °C. En ocasiones se redujo
la incubabilidad en 8 a 12%, pero parecía que MG y MS se
encontraban inactivas; en Israel, Meroz y colaboradores
(115) comunicaron un éxito similar. Los estudios de campo
han sido amplios, con un aparente éxito adecuado en mu-
chos casos y con sólo 2 a 3% de reducción en la incubabi-
lidad (169).
PREVENCiÓN Y CONTROL
Debido a que MG puede transmitirse por medio de huevos,
sólo es posible mantener a las parvadas de pollos y pavos
libres de infección por MG al obtener parvadas de reempla-
zo que sean libres de la infección, y criarlos en estricto
aislamiento para evitar la introducción de la enfermedad.
Mediante la participación en programas de control se puede
establecer y conservar el estado libre de MG en las parvadas
de reproductores. Por lo general, los criadores de pavos y
(Capítulo9)
pollos han adoptadolos diversosprogramasde control de
MG apoyadospor el gobierno,dentrodel National Poultry
ImprovementPlan (8).
Inmunización
Bacterinas inactivadas de M. gallisepticum
A finales del decenio de 1970 se originó el interés por las
vacunas de MG, ya que fue aparente que la infección por
MG era enzoótica en algunas instalaciones con ponedoras
de múltiples edades. Se informó que las bacterias de
M ga//isepticum protegían a los pollos jóvenes del desafio
intrasenos con MG virulento, y a las ponedoras de huevo
comercial de las caídas en la producción de huevo inducidas
por MG (71). Algunos investigadores encontraron que tales
bacterinas podían proteger a las aves de engorda de la
aerosaculitis (82, 176), o a las ponedoras de las reducciones
en la producción de huevo (175), mientras otros no detec-
taron mucha eficacia en ponedoras con infección enzoótica
de MG (86). Se ha demostrado que la vacunación con
bacterinas reduce (pero no elimil1a),lacolonización por MG
después del desafio (150, 165, 175, 176). Para aumentar
el desempeño de las vacunas inactivadas de MG, se han
investigado varios adyuvantes y sistemas de liberación de
antígenos, incluyendo liposomas y musgo irlandés (17, 53,
55). Las vacunas inactivadas de MG se producen de manera
comercial.
Vacunas vivas de M. Gallisepticum
Van der Heide (157) y Carpenter (35) informaron de estu-
dios en donde se utilizan cultivos vivos de MG (cepa
Connecticut F) en pollonas jóvenes de reemplazo, antes del
traslado hacia instalaciones de ponedoras de múltiple edad.
Acerca del uso de vacuna viva con la cepa F de MG, existen
numerosos estudios (28, 30, 64). Esta vacuna se produce de
modo comercialy se utiliza ampliamenteen instalaciones
de ponedoras de múltiple edad. En aves de engorda, la
vacunación con la cepa F proporciona cierta protección de
la aerosaculitis posterior al desafio de la cepa R virulenta
por medio de aerosol (97, 100, 133). Se encontró que el
mecanismo biológico subyacente a la protección por la
cepa F, no implicaba competenciapor los sitios de adherencia
o bloqueo por una colonización anterior y que la vacunación
con la cepa F no evitaba la colonización por el desafio de la
cepa de MG (97). La cepa F puede transmitirse por medio
de huevo (100) y de ave a ave. Sin embargo, Kleven (89)
informó que las pollonas a las que se les administraba la
cepa F por la via de la gota en el ojo, no transmitían con
facilidad la in~ción hacia aves de engorda enjaulas dentro
de la misma nav~~uando se encontraban separadaspor una
isla o jaula vacía. EStudios(35, 117) han demostrado que las
ponedoras vacunadas con la cepa F producen más huevos
que aquéllas no vacunadas en parvadas con MG enzoótico,
pero no tantos como en las parvadas libres de MG. Luego
de dos años de uso continuo de la vacuna con cepa F en
pollonas de reemplazo, fue desplazada una cepa de campo
de MG de unas instalaciones de ponedoras de múltiple edad
(94). Seencontró que la cepa F vacunal de MG era patógena
en pavos luego de la infección experimental (100) y se ha
relacionado con brotes de MG en condiciones de campo en
pavos de carne y reproductores (99). De manera reciente se

ha informado que las vacunasvivas de MG que utilizan
cepas6/85 y ts-ll, tienen poca virulencia para pollos y
pavos(1,56, 162);éstasseproducencomercialmente.
Vacunación con cultivos vivos
Los estudios iniciales del uso de cultivos vivos de MG en
pollas jóvenes de reemplazo antes de pasarlas a la casetade
ponedoras con edaes múltiples fueron informados por van
der Heide en 1977 (157). Él utilizó la cepa F Connecticut de
MG como lo hicieron Carpenter y colaboradores (35) en
Pennsylvania. Se han publicado numerosos estudios de la
cepa F viva de MG para vacunación.
Glisson y Kleven (64) estudiaron la relativa eficacia de
la cepa F viva y bacterina MG en la protección contra
desafios de MG en gallinas para evitar pérdidas en la pro-
ducción o la transmisión de huevo de MG. Todos los grupos
vacunados tuvieron mejor producción de huevo y menos
transmisión a los huevos que los testigos. Las gallinas
vacunadas con dos dosis de bacterina MG tuvieron un
periodo más prolongado antes de la transmisión a huevos.
En un estudio de campo a gran escala, Branton y Deaton
(28) evaluaron el uso de la cepa F viva MG en tres lineas de
ponedoras comerciales en un complejo con MG endémico.
El peso de los huevos y la consistencia del cascarón de los
mismos fueron similares en las tres lineas de aves, sin
diferencias con los testigos no vacunados. La menor mor-
talidad en gallinas vacunadas con la cepa F, en algunas
lineas, hace parecer que mejoró la producción de huevo,
considerando la producción por gallina enjaulada. Más es-
tudios (30) mostraron que la vacunación cot;1lacepa F viva
a las 45 semanasde edad (máximo posproducción) no tuvo
efecto en la función de los oviductos, lo cual sejuzga por la
consistencia del cascarón del huevo y el grosor, y la calidad
del huevo. La transmisión a los huevos de MG cepa F viva no
se presenta en las gallinas vacunadas por exposición ocular,
pero se da en gallinas a las que se les aplica cepa F mediante
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manera considerable mayor cuando se administraba la cepa
R viva por cualquier vía (101). Otros informes (102, 133)
descubrieron protección contra aerosaculitis en pollos de
engorda en desafio s mediante aerosol con cepa R virulenta
después de la vacunación ocular con cepa F viva. Levisohn
y Dykstra (97) también encontraron que la cepa F podía
proteger contra aerosaculitis inducida por desafio con
MG, pero la colonización por cepa F en el epitelio traqueal
no evitó la infección con la cepa patógena de MG. Kleven
(89) informa que las pollas vacunadas con la cepa F viva
por inoculación ocular no transmitieron la infección a aves
de engorda en corrales en la misma caseta, cuando están
separadaspor un pasillo o corral vacío.
Carpenter y colaboradores (35) dan a conocer el ren-
dimiento relativo de gallinas en postura libres de MG y
vacunadas con cepa F en granjas en Pennsylvania con
infección MG endémica. Concluyeron que, en promedio, las
ponedoras libres de infección por MG, pusieron 15.7 más
huevos, y las ponedoras vacunadas con cepa F, 7.0 huevos
más, por gallina encasetada,que lo logrado por las ponedo-
ras infectadas con MG. De manera similar, Moharnmed y
colaboradores (117) determinaron el impacto económico de
la infección por MS y MG en ponedoras comerciales en
California. Determinaron que las parvadas infectadas con
MG produjeron de 5 a 12 huevos menos por gallina y las
parvadas vacunadas con cepa F, seis huevos menos por
gallina, comparadas con parvadas no infectadas. Estimaron
que la pérdida total por infección con MG en ponedoras
comerciales en California para 1984 fue de alrededor de 7
millones USD.
Los pollos jóvenes inmunizados con mutantes sensi-
bles a temperatura, seleccionados de la cepa S6 de MG
por inoculación intranasal y después desafiadas vía el saco
aéreo con S6 virulenta, tuvieron menos aerosaculitis que los
testigos (81, 96).
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INTRODUCCiÓN
Mycop/asma me/eagridís (MM; cepa NPPLO, serotipo H)
es un patógeno específico de pavos. Es causa de una enfer-
medad transmitida por el huevo en pavos, en la cual la lesión
primaria es una aerosaculitis en la progenie. Otras manifesta-
ciones incluyen disminución de incubabilidad, anormalidades
esqueléticasy pobre rendimiento en el crecimiento.
Importancia económica y en salud pública
Las pérdidas económicas originadas en pavos por MM, se
han relacionado principalmente con infecciones transmiti-
das por huevo. Durante el principio del decenio de 1980
cuando era muy alta la prevalencia de MM, el costo mone-
tario para la industria del pavo en EUA, resultante de las
pérdidas de incubabilidad relacionadas con MM y el costo
del tratamiento del huevo para controlar las infecciones
transmitidas por huevo, se estimó en 9.4 millones USD por
año (24). Actualmente, se han reducido de manera signifi-
cativa las pérdidas económicas por infecciones de MM, con
la disponibilidad de huevos y pollonas libres de MM
proporcionadas por los principales criadores. En pavos, las
infeccionespor M meleagridis, no tienen importancia en salud
pública.
HISTORIA
En 1958, Adler y colaboradores (3) fueron los primeros
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obtenidas de huevos infectados Dodía relacionarse con un
(Capítulo9)
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Richard Yamamotoy G. Yan Ghazikhanian
micoplasma diferente a M gallisepticum. El micoplasma,
posteriormente denominado M meleagridis, se aisló a partir
de lesiones en sacos aéreos de pollonas provenientes de
ocho parvadas reproductoras de cuatro estados.El síndrome
clínico de aerosaculitis y anormalidades esqueléticas rela-
cionadas se ha denominado aerosaculitis del día de edad
(72), síndrome de deficiencia de aerosaculitis (98) y síndro-
me 65 del pavo (TS-65) (131).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Los estudios iniciales demostraron que MM era un patógeno
común de los pavos con una distribución mundial (3, 9, 56,
78,102,113,121,127, 131). Estos estudios de prevalencia,
junto con el conocimiento de que MM se transmitía por
medio de huevos, condujo a mediados del decenio de 1970
a que los principales reproductores iniciaran programas
para erradicar a este agente de sus parvadas (54). Con el
éxito de estos programas se ha reducido notablemente
la prevalencia de MM en los últimos 15 afios en las
principales zonas productoras de pavo en el mundo (véase
Erradicación).
. ETIOLOGíA
Clasificación
M meleagridis(146) recibió el nombre de la cepaN de
Adler y colaboradores(3) y la colocaronen el serotipoH,
Kleckner (66), Yoder y Hofstad (155) as! como Oierks y
colaboradores(34).

Morfología y tíncíón
Frotis teftidos con Giemsa de cultivos en caldo de MM
muestran cuerpos cocoides de alrededor de 0.4 I.1m de
diámetro, similares a los de MG (146, 155). Se presentan
solos, en pares o en pequeftos grupos. En estudios de ultraes-
tructura (126) se descubrió que MM no tiene las estructuras
en forma de ampolla tipicas de MG, pero tienen fibrillas
más delgadas en el área nuclear central. En ambas especies,
los ribosomas se distribuyen en cortezas uniformes alrede-
dor de las periferias celulares. Estudios similares de otros
investigadores (55), muestran que el morfotipo predomi-
nante de MM era una forma esférica que varía de 200 a
700 nm de diámetro. Otras formas (cadenasde células simi-
lares a Streptococcus) sugirieron replicación por fisión bi-
naria. Se observaron formas parecidas, incluso cortos
filamentos, mediante ME (61); así como una cápsula muco-
polisacárida ácida. Se encontró que el DNA de la cepa
17529 tiene guanina y citosina (GC) como composición
base de 27.0 a 28.1 % y un genoma de tamaflo de 4.2 :!: 0.5 x
108 daltons, ambas cantidades presentan los límites míni-
mos exhibidos por micoplasmas (4).
Requerimientos de crecimiento
M meleagridis es un anaerobio facultativo. El crecimiento
óptimo se da a 37 a 38 °C y ligero a 40 a 42 °C. Casi todos
los aislamientos no se adaptan con rapidez a los medios en
caldo (41,134). El suero y la fracción de suero (Difco) es
un ingrediente básico para el crecimiento óptimo. Los sue-
ros de cerdo y caballo son satisfactorios, pero los sueros de
pollo y pavo no lo son (134).
Se describe cierto número de medios para el cultivo de
MM (134). Un caldo adecuado consiste de polvo para caldo
PPLO (Difco) (2.1%), autolisado de levadura (Sigma) (1%)
y suero de equino inactivado por calor (56 °C por 30 min)
(15%) (83, 104, 146). Para medios sólidos, agar Bacto
(1.2% se agrega a la fórmula). El pH del medio final es de
7.5 a 7.8. Se puede sustituir el extracto de levadura fresco
(44) por el producto deshidratado. Otro medio que se utili-
za a menudo es el FM de Frey (45) descrito en Infección
por Mycoplasma synoviae. Un medio en caldo, llamado
SP-4 que contiene componentes de medio de cultivo celular,
apoya un crecimiento excelente de MM (41).
La naturaleza fastidiosa de este microorganismo se
ejemplifica en la observación de que de vez en cuando,
ciertos lotes de medios no apoyan el crecimiento del
microorganismo. En tales casos, la fuente del problema
muchas veces se puede rastrear a cualquiera de los ingre-
dientes, incluyendo el agua utilizada en el medio.
Morfología de la colonia
Las colonias en los medios agar después de 2 a 3 días de
incubación se ven pequefias y planas (0.04 a 0.2 mm
de diámetro), con centros que parecen rugosos de botones
mal definidos. Los pezonesde las colonias son más prominen-
tes en cepas adaptadas a laboratorio que en los aislamientos
frescos (146).
Micop/asmosis. 2J3
Propiedades bioquímicas
.
El microorganismo no fermenta dextrosa u otros carbohi-
dratos o reduce salesde tetrazolio (146, 155),pero usaarginina
(60) y tiene actividad fosfatasa (63). Cuando se incorporan
eritrocito s de equino a una concentración de 2% en agar
infusión carnede pavo sehemoliZBnpor M me/eagridis (155).
Resistencia a agentes fisicos y químicos
Se sabe muy poco de la resistencia de MM a los agentes
quimicos y flsicos. Sin embargo, se considera que casi todos
los desinfectantes son eficaces contra éste (21).
En caldo a pH de 8.4 a 8.7, MM puede sobrevivir hasta
25 a 30 dias a altos titulos, 107 unidades forman colonias
(UFC)mL (33). Los cultivos frescos sembrados en agar
sobrevivirán por lo menos seis dias a temperatura ambiente
(146, 65). El microorganismo sobrevive por lo menos seis
horas en el aire (8). La inactivación in vitro de cuatro cepas
de MM a 45 °C varia de 6 a 24 horas,mientras que la inactiva-
ción a 47 °C de dos cepas se da entre 40 a 120 min (76).
Los aislamientos de MM se pueden conservar por lo
menos dos meses desmenuzando colonias en agar en 3% de
sacarosay congelándolas de -20 a -70 °C. Yoder y Hofstad
(155) encontraron que cultivos de caldo sobre agar inclina-
dos fueron viables despuésde dos años de almacenamiento
a -30 °C. Los cultivos liofilizados permanecieron viables
indefinidamente (135). El microorganismo no disminuyó de
manera sustancial en semen de pavos durante la criopreser-
vación y subsecuente descongelamiento(42).
Estructura antigénica
M meleagridis no se relaciona de manera antigénica con
todos los demás micoplasmas aviares. La aglutinación (3,
155), anticuerpo s fluorescentes (AF) (30), antiglobulina (2),
inhibición metabólica y de crecimiento (34, 41, 77, 93), Y
fijación de complemento (46, 91), se emplean para identifi-
car MM.
Pocos aislamientos presentan actividad de hema-
glutinación (103, 125, 146). Cuando se compararon cepas
hemaglutinantes con no hemaglutinantes de MM por elec-
troforesis en gel de poliacrilamida e inmunoelectroforesis
simple y bidimensional, se observaron diferencias antigéni-
cas menores sólo en la última prueba (41). Rhoades (109),
mostró que el grupo o grupos determinantes que actúan en
la hemaglutinación difieren de los de aglutinación.
El microorganismo presenta un lípido o toxina polisa-
cárida termoestable que ocasiona un aumento en la actividad
de ceruloplasmina, cuando se inyectan por vía intravenosa
a pollos (32). Se desconoce la relación de esta toxina con el
material capsular descrito por Green y Hanson (55), y con
la actividad hemaglutinante. Sin embargo, la actividad he-
maglutinante no es un componente esencial para virulencia,
puesto que las cepas que carecen de esta actividad pueden
ser muy patógenas (146, 152).
Patogenicidad
Las cepaspatógenasy no patógenasde M. meleagridislas
describieronGhazikhaniany Yamamoto(51, 52). De tres
214 . Enfermedades de las aves
cepas estudiadas, una no se multiplicó in vivo, otra se
multiplicó, pero no generó lesiones, mientras que la terce-
ra se multiplicó y ocasionó aerosaculitis. Zhao y colabora-
dores (158) mostraron por electroforesis de dodecil sulfato
sódico de poliacrilamida (SDS-PAGE), que estas cepas
fueron diferentes en sus perfiles de proteínas celulares. Las
variaciones de cepa pueden explicar la variabilidad en
las manifestaciones clínicas atribuidas a este microorganis-
mo (39).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
M me/eagridis es un patógeno específico de los pavos.
Cuando se inyecta en embriones de pavos, por vía saco
vitelino, el microorganismo produce una alta incidencia
de aerosaculitis, pero ocasiona mortalidad mínima (138).
La alta infectividad y baja mortalidad originada por MM
en embriones de pavo en condiciones experimentales y
naturales, indica que se tiene una relación huésped-parásito
ideal.
Cuando se inocula en la yema de embriones de pollo,
MM se multiplica a altos títulos sin producir alta mortalidad
(140, 155). Los pavos de todas las edades son susceptibles
a la infección de sacos aéreos con MM, cuando se inocula
en saco aéreo o tráquea (71, 84, 137). Los pollos son
refractarios a la infección con MM (1, 136). Los informes
de la presencia de MM en codornices japonesas, pavo reales
y pichones (134) no se confirman todavía.
Transmisión
Transmisión vertical
M. meleagridis se perpetúa de manera primaria por trans-
misión a través de huevo. La infección del aparato re-
productor femenino se desarrolla como una infección
endógena durante el desarrollo embrionario (80), como una
infección ascendentea partir de un foco en la cloaca o en la
bolsa de Fabricio, luego de que se perfora la placa ocluyente
a la madurez sexual (79) o mediante la inseminación de
gallinas con semen que contiene MM (71, 83, 85, 133, 145).
En parvadas se han encontrado índices de infección de 19 a
57%, en donde se obtuvieron cultivos a partir de la vagina
de hembras vírgenes. Mientras tales gallinas contribuían al
índice total de transmisión por huevo, en particular cuando
es alta la incidencia, la inseminación con semen contamina-
do con micoplasma es la principal causa de que se conserve
el índice de transmisión por huevo durante la temporada de
postura (68,71, 144). La transmisión en huevos entre dife-
rentes gallinas puede variar de 10 a 60% (148). No obstante,
en apariencia no existe un patrón regular en la secuencia de
postura de los huevos infectados (83). La transmisión se
inicia con un bajo índice durante las primeras 2 a 3 semanas
de postura, llega a un máximo a la mitad de la temporada
y de manera gradual disminuye hacia el final de la tempo-
rada de postura (16, 71). Parece haber cierta fluctuación en
el patrón de transmisión durante la etapa de postura (71,
(Capítulo 9)
148), pero no es posible relacionar tales cambios con el
calendario de inseminación.
No hay transmisión en huevos en gallinas, en las cuales
el microorganismo se encuentra sólo en el aparato respira-
torio superior (senos) (71, 83, 133), Y es mínima en gallinas
infectadas vía saco aéreo y de manera subsecuente insemi-
nadas con semen limpio (71).
Un estudio comparativo de persistencia de M. melea-
gridis, M synoviae y M. gallisepticum en los genitales en
pavos adultos,' indicaron que MM favoreció este ambiente
más que otros (143).
Aunque se desconoce el sitio exacto del aparato repro-
ductor donde el microorganismo infecta a los huevos en
desarrollo, parece ser que no es en los ovarios; han fracasado
varios estudios en recuperar al microorganismo de huevos
de gallinas que se sabe transmiten el microorganismo por
medio de sus huevos (83, 133, 148). Además, la transmisión
por huevo se desarrolla a un índice tan alto en ausencia de
aerosaculitis abdominal activa.
De varios lugares del oviducto se ha recuperado al
microorganismo, con la mayor frecuencia a partir de la
vagina y el útero (85,148). En gallinas inseminadas repeti-
damente con semen contaminado con MM, no fue constante
el alto grado de infección en la región uterovaginal, aunque
tales gallinas no transmitían al microorganismo por medio
de sus huevos (135). En gallinas inseminadas con semen
contaminado, se encontró al microorganismo tan arriba
como en el magnun (71). Se ha aislado a este agente de la
membrana del cascaróny de la membrana vitelina de huevos
preincubados provenientes de pavos infectados natural-
mente, pero a índices mayores en el último (lO a 12%), que
el ~rimero (2 a 4%) (54); se han obtenido cuentas de 103 a
lO UFC/membrana vitelina (135). De este modo, mientras
el microorganismo tiene potencial para infectar al huevo en
desarrollo en diversos sitios del oviducto, el sitio crítico
parece encontrarse en la zona de la timbria o del magnun.
Como es el caso de las hembras, la infección cloacal
detectada en el macho al momento de eclosionar, puede
persistir a través de la maduración sexual; el semen obteni-
do de tales machos contendrá al microorganismo
(133, 150). Este agente permanece ubicado en la cloaca y el
falo, y no asciendehacia los vasos deferentes o los testículos
(104, 133). Los índices de aislamiento de MM prove-
niente de la cloaca o del falo de machos de parvadas infec-
tadas de manera natural, varía de 13 a 32%. Los estudios
histológicos del falo y de los órganos accesorios, sugieren
que un sitio probable se ubica en la zona de la glándula
submucosa (47).
Transmisión horizontal
La transmisión directa e indirecta de M. me/eagridis puede
desarrollarse en cualquier etapa de la vida del ave. La trans-
misión directa por vía aérea puede suceder dentro de la
nacedora (71), o parvada (142) o en ocasiones entre parva-
das separadaspor 400 metros (54). La transmisión aérea en
pavos maduros, en general resulta en un alto índice de
infección (hasta de 100%), que permanece localizado en
senos y tráquea (71, 83); en aves jóvenes, durante los
periodos de cría y crecimiento, sin embargo, el microorga-
nismo puede hallarse en genitales de casi 5% de las aves
infectadas por vía respiratoria (142).
 Micoplasmosis. 215

La transmisión indirecta es resultado de prácticas de
manejo que incluyen sexado, palpación vaginal, insemina-
ción artificial y vacunación, porque mediante manos conta-
minadas, ropa y equipo (54, 83) se transportan los
micoplasmas de pavos infectados a no infectados.
La transmisión aérea en apariencia es poco importante
cuando el ave llega a la madurezsexual.As!, no hay transmisión
por huevo en hembras no infectadas que se colocan enjaulas
adyacentes a hembras infectadas. De manera similar,
los machos limpios conservados en los mismos lugares con
machos con falo infectado, producen semen libre de MM a
lo largo de la etapa de producción (133, 135). En la figura
9-5 semuestra gráficamente el ciclo de transmisión de MM.
Signos
A pesar del alto índice de aerosaculitis en pollonas, pocas
veces se observan signos respiratorios. La transmisión late-
ral que puede desarrollarse por medios directos o indirectos
en aves adultas, puede conducir a un alto índice de infección,
pero pocas veces a enfermedad clínica. Así, M. meleagridis
se desarrolla por lo general como una infección silenciosa
en aves adultas.
El síndrome denominado TS-65 (también conocido
como síndrome de deficiencia por aerosaculitis), puede
estar relacionado con infección de MM transmitido por
medio de huevo (101). Este síndrome, que incluye signos
de abombamiento, torcimiento y acortamiento del hueso
tarso metatarsal e inflamación del corvejón, se ha reprodu-
cido de manera experimental en pollonas libres de MM (13,
90, 129, 132, 151). Otras características adicionales de la
enfermedad son la deformación de las vértebras cervicales
(22,86), falta de desarrollo y emplumado anormal (13).
M. meleagridis actúa de manera sinergética en la pro-
ducción de aerosaculitis grave con M. iowae (112), y sinu-
sitis con M. synoviae (108). En una parvada infectada de
manera natural con MM y M. synoviae, se estimó la sinusitis
en 2.I%en machos y 0.13%en hembras (108). Aunque por

~ r¿62

Figura 9-5. Ciclo de transmisión de Mycoplasma meleagridis. (1) Huevos infectados llegan a los pavipollos, en donde se
distribuyen ampliamente en el cuerpo. (2) La infección genital puede persistir tanto en el macho como en la hembra a lo largo
de la madurez sexual (3) El semen proveniente de machos infectados contamina a aquél limpio cuando se les une. (4) La
inseminación quincenal de las hembras asegura un alto índice de infecciones en el oviducto. (5) El índice de transmisión por
huevo es de aproximadamente 25% durante el ciclo de postura. (6) La transmisión lateral también puede contribuir a la
inf"..,..,innn"nit,,1
216 . E"fermedadesde las aves
lo general se piensa que ningún patógeno puede producir
sinusitis por sí solo, se han encontrado recientemente casos
de campo en los cuales sólo se aisló MM de exudados de
los senos (29).
Morbilidad y mortalidad
Desempeño reproductivo
M. meleagridis no afecta de manera adversa la producción
de huevo o la fertilidad y no ocasiona mortalidad temprana
en la incubación (28, 141). Provoca mortalidad al final de
la incubación (25 a 28 días) en embriones de pavos infecta-
dos de manera artificial (24, 141), Y de manera natural (35).
Sepiensa que las pérdidas en la industria comercial por MM
en huevos no tratados son de casi 5 a 6% de huevos fértiles
(37). Edson (35), con análisis de riesgo, determinó los
índices de mortalidad de embriones infectados de manem
natural con MM, un micoplasma no identificado o ambos.
El análisis mostró que los embriones infectados con MM,
micoplasma no identificado y ambos patógenos, tuvieron
una probabilidad de muerte 5, 7 Y 25 veces mayor que los
embriones libres de micoplasmas. Más tarde, el mico-
plasma no identificado se caracterizó como M iowae (135),
un micoplasma común en pavos que se sabe reduce la
incubabilidad (111).
Lesiones en sacos aéreos y decomisos
A mediados del decenio de 1960, en EVA se informó que
la aerosaculitis relacionada con MM, era una de las princi-
pales causasde decomiso de pavos para asar (5,73). En con-
diciones experimentales y comerciales se informó de
índices de lesiones de sacos aéreosde lOa 25% en pollonas
provenientes de parvadas infectadas con MM, durante un
ciclo de producción (43,71,83, 148).
Ya que las lesíones de los sacos aéreos, originadas por
infecciones de MM sin complicaciones, retornan dentro de
15 a 16 semanas(9, 150), parece que están implicados otros
agentes o factores dentro del proceso. Anderson y colabo-
radores (5) observaron un aumento del doble o mayor, en la
incidencia de lesiones en sacos aéreos originadas por MM
en pavos criados hasta las 12 semanas de edad en un
ambiente cargado de polvo.
Brown y Nestor (20), sugirieron que aquellos pavos
seleccionados por bajo ACTH plasmático despuésde estrés
por frío resultaron más resistentes a la infección MM que
aquellos seleccionados con altas concentraciones de ACTH.
Saif y colaboradores, (116), reprodujeron aerosaculitis
complicada con MM y Escherichia coli en pavipollos.
Las infecciones mixtas de MM y M iowae también acen-
tuaron la gravedad de las lesiones de sacos aéreos(112). Por
tanto, cierto número de factores que interactúan pueden
agravar las lesiones de sacos aéreos en pavos jóvenes.
Anormalidades esqueléticas
y desempeño del crecimiento
En las parvadas afectadas se puede observar en pollonas.
entre 1 a 6 semanas de edad, anormalidades esqueléticas
relacionadas con MM (es decir, el síndrome TS-65; 131).
De 5 a 10% de las pollonas puedemostrarsignosclínicos,
pero en ocasiones puede ser mucho mayor el porcentaje; no
todos los casos se desarrollan hasta un estado irreversible
(Capítulo9)
(131). La incidencia de la enfermedad parece incrementarse
con el desarrollo de la postura. La mortalidad se debe
principalmente al canibalismo de las aves afectadas. El pro-
blema no se relaciona con alguna línea particular de aves,
pero los machos parecen ser más susceptibles.
Peterson (97) encontró una relación posítiva entre las
lesiones esqueléticas,aerosaculitis y grandes títulos de aglu-
tinación a MM en pollonas con el síndrome TS-65, lo que
apoya la idea de que el síndrome se inicia por una infección
generalizada transmitida por huevos (132). Con base en
estudios in vi/yo e in vivo, se ha formulado la hipótesis de
que el microorganismo puede privar de biotina al embrión,
resultando en un desarrollo óseo anormal (13, 15). Otros,
postulan que el microorganismo puede competir por la
arginina, un aminoácido esencial para el desarrollo adecua-
do de los huesos (151). Sín embargo, estudios in vi/yo
índican que las cepas de MM de virulencia variable no
difieren en sus requerimientos por arginina; asimismo, no se
observaron diferencias notables en la concentración plas-
mática de arginina entre pollonas sanasy no infectadas (60).
Nelson y colaboradores (90) distribuyeron gran canti-
dad de huevos libres e infectados en 11 cooperativas en ocho
estados,con la finalidad de estudiar el síndrome de debilidad
de piernas en condiciones comerciales. Los resultados se-
ñalaron que la mortalidad diaria total, la cantidad de pollo-
nas desechadas y las deformidades esqueléticas, fueron
mucho menores en aquellas pollonas provenientes de hue-
vos libres de MM. Asimismo, se observó también una
ventaja en la ganancia de peso al comparar las pollonas
libres de MM con aquéllas infectadas (12,92, 131).
Por el contrario, otros (23, 26, 27) no fueron capaces
en demostrar cualquier ventaja económica de los pavos
libres de MM con respecto a los infectados. No son claras
las razones de estos resultados divergentes, pero pueden
haber influido factores como diferenciasen la constitu-
ción genética del ave, virulencia de las cepas de MM, estrés
ambiental e infecciones secundarias.
Lesiones macroscópicas
Si bien las lesiones macroscópicas, si alguna, se limitan a
los sacos aéreos al momento de nacer en pollonas a partir
de madres infectadas, el microorganismo puede distribuirse
ampliamente en diversos tejidos como plumas, piel, senos,
tráquea, pulmones, sacos aéreos, bolsa de Fabricio, intesti-
no, cloaca (1 1, 99,106) Y corvejones (135). Las lesiones en
los sacos aéreos se caracterizan por engrosamiento de las
paredes de los mismos, con adherencia de un exudado
amarillo al tejido y, en ocasiones, la presencia de filamentos
de material caseoso, con diversos tamaños, libres en el
lumen (3). La extensión de dichas lesiones hacia los sacos
aéreos abdominales es algo común por la tercera a cuarta
semanade edad. También es posible que el microorganismo
se encuentre en pollitas de un día de edad, sin que existan
lesiones; en tales casos, las lesiones en los sacos aéreos
pueden desarrollarse en 3 a 5 semanas (9).
Las lesiones originadas por MM, cuando no se mezclan
con M. iowae, no son tan extensas o fulminantes como
aquéllas descritas para M. gallisepticum (34, 72). La figura
9-6 muestra una pollona proveniente de un huevo infectado
con MM, mostrando aerosaculitis caseopurulenta.

Figura 9-6. Aerosaculitis en una pollona de cuatro semanas
de edad, originada por infección con Mycoplasma meleagri-
dis transmitida por medio de huevo.
Cuando hay lesiones esqueléticas, por lo general, se
relacionan con aerosaculitis grave (97). La bursitis esternal
(137), sinovitis (116)y ascitis (129) son lesiones adicionales
observadas en infecciones experimentales. La sinusitis ori-
ginada por MM y M synoviae en infecciones mixtas, con-
tiene de moco claro a exudado caseoso (108). En la figura
9-7 se muestran las anormalidades de piernas en pollonas
provenientes de huevos infectados con MM.
Histopatología
En infecciones embrionarias con M meleagridis, la aero-
saculitis y neumonía fueron las únicas lesiones ínflamato-
rias observadas. Las lesiones que se desarrollaron en 25 a
28 días de edad estabanvínculadas con la maduración de las
células inflamatorias. Las lesiones en sacos aéreos consis-
tieron de manera predominante de heterófilos con algunas
células mononucleadas, incluso linfocitos y varias cantida-
des de fibrina y restos celulares. La necrosís epítelial se
observó en aquellos sacosaéreosmuy afectados. Las células
mononucleares y fibrina fueron características predominan-
tes de las lesiones en pulmón (52, 106). No hubo cambios
significativos o microscópicos notables en otros órganos en
embriones o pavipollos, a pesar de la invasión del microor-
ganismo en muchos de estos sitios (52).
En pavipollos de siete semanas de edad infectados
con MM por vía sacosaéreos,hubo infiltración perivascular
linfocítica y exudado fibrinocelular en dos días. Algunas
áreas del epitelio del saco aéreo se hicieron hiperplásicas y
otras presentaron necrosis en 4 a 8 días. Los folículos
linfoides se manifestaron en 16 días. Cuando los examina-
ron por medio de microscopio electrónico, los encontraron
rodeados por haces encapsulados de colágeno, compuestos
por hemocitoblastos de origen bursal y se presume que
participan en la formación de anticuerpos (107). Otros
investigadores observaron cambios secuenciales esencial-
mente similares en pavipollos infectados como embriones
entre 1 a 3 días de edad (6, 52, 87).
Micop/asmosis. 2J 7
Figura 9-7. Combamiento de los huesos tarso metatarsia-
nos en una pollona de tres semanas de edad, criada a partir
de un huevo infectado con Mycoplasma me/eagridis.
Wise y colaboradores (131) indicaron que las lesiones
en huesos largos macroscópicas y microscópicas de TS-65
fueron similares a las halladas en las perosis de origen
dietético. Se observaron las principales lesiones en extre-
mos proximales de los huesos largos. El cartílago más
alejado de los vasos sanguíneos descendentes a la zona
proliferativa de la epífisis cartilaginosa carecía de densidad
celular y contenía condrocitos de apariencia anormal. En ca-
sos de más de 6 a 8 semanas, las placas de crecimiento a
menudo eran normales, lo que sugiere reparación, aun cuan-
do los huesos se encontraran muy deformados. Se descu-
brieron estos cambios celulares en la zona proliferativa de
las placas de crecimiento en todos los huesos largos exami-
nados, lo que supone una respuesta generalizada. Se afirmó
que MM ocasiona un bloqueo secundario de nutrientes hacia
las placas de crecimiento.
Una lesión secundaria en el lado medial del extremo
proximal del hueso tarsometatarsiano de casos crónicos con
deformidad varus se describió como una discondroplasia o
condrodistrofia, y se cree que resulta de una falla parcial del
aporte sanguíneo metaflsiario en las placas de crecimiento
(131).
Se observó ligera infiltración celular mononuclear en
la región periarticular de la articulación tibiotarsiana en pa-
vi pollos de dos semanas de edad inoculados con MM por
vía intravenosa (100).
La lesión más evidente en gallinas infectadas por vía
vaginal, fue la acumulación encapsulada focal de linfoci-
tos presentes con mucha frecuencia, en la fimbria, útero
y vagina. Las células plasmáticas y heterófilos también
estuvieron presentes en cantidades significativas en la
lámina propia del aparato reproductor. Se consideraron
como activos los folículos encapsulados en la formación de
anticuerpos (105). Ball y colaboradores (7) describen lesio-
nes similares en el aparato reproductor en pavos infectados
con MM.
Gerlach y colaboradores (47) examinaron histoló-
gicamente el falo y las estructuras accesorias en machos
2J8 . Enfermedades
de las aves
infectados de manera experimental con MM. El único cam-
bio significativo fue una extensa formación linfofolicular
en la región de las glándulas tipo mucosas en la submucosa
del pliegue linfático.
Inmunidad
Activa
Los pavos inoculados por vía intravenosa o por vía respirato-
ria con M. me/eagridis fueron resistentes a la reinfección,
cuandolos desafiaronpor la misma vía 21 semanasdespués.Sin
embargo, no hubo correlación entre los títulos de anticuer-
pos y la resistencia (84). Inyecciones repetidas en pavas de
20 semanas de edad con MM vivo, fallaron en inducir
inmunidad protectora o en reducir la traijsmisión en los
huevos (128).
Cuando a las pavas infectadas de manera artificial por
vía vaginal con cultivos MM o con semen contaminado, se
les inseminó de manera subsecuente con semen limpio,
eliminaron el microorganismo de la vagina entre las 4 y 14
semanas, mientras que las pavas inseminadas de manera
continua con semen contaminado conservaron una alta in-
cidencia de infección (68, 71). Por otro lado, la insemina-
ción, con semen limpio, de pavas vírgenes conocidas como
portadoras vaginales de MM, resultó en un alto índice de
transmisión en huevos y persistencia de infección en ovi-
ductos (35, 144). En los primeros estudios mencionados,
parece que estaba funcionando un mecanismo inmunitario
activo para eliminar al microorganismo después de retirar
la fuente de infección, es decir, el semen contaminado.
La persistencia de la infección en el último estudio puede
ser una manifestación de tolerancia inmunitaria en pavas
infectadas por transn;1isiónen huevos.
Yamamoto y colaboradores (149) encontraron que las
pavas infectadas con MM vía el oviducto durante una
temporada de reproducción estaban libres de tal infección
al inicio de la segunda temp.orada de postura; entre cinco
machos adultos infectados vía el falo, el microorganismo
persistió de 55 a 344 días. Estos hallazgos fueron consisten-
tes con la observación de que el índice de transmisión en
huevo declina durante la última parte del ciclo de postura,
vinculada a un mecanismo fisiológico, inmunitario activo o
ambos. Un estudio conducido por Ortiz y colaboradores
(94) sugiere que la infección de la bolsa de Fabricio con MM
durante el desarrollo embrionario, origina una alteración de
la respuesta secundaria de anticuerpos hacia los antígenos
innatos o inactivados.
Pasiva
Sepueden detectar anticuerpo s maternos (aglutininas) en un
alto porcentaje en pavipollos de madres infectadas y persis-
ten más o menos dos semanasdespuésdel nacimiento. Tales
anticuerposno son protectores contra el desarrollo de lesiones
en los sacos aéreos de los embriones infectados (84, 148).
De manero inversa. cuando se inyectaron anticuerpos IgM e
IgG purificados en el saco de la yema de embriones infec-
tados, se redujo de manera significativa la mortalidad em-
brionaria y la incidencia de deformidades en las patas en
pavipollos incubados, pero no redujo las lesiones en sacos
aéreos o los índices de aislamiento cuando se compararon
con los controles (17).
(Capítulo9)
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación de patógeno
causal
M. meleagridis se puede aislar con facilidad en varios
medios preparados en laboratorio y comerciales (véase Re-
querimientos de crecimiento). El acetato de talio (1:4000)
y la penicilina.(1 000 unidades/mL) son inhibidores que se
agregan a las placas de agar, cultivados inclinados y caldo.
Puede agregarse polimixina B (100 unidades/mL) a la por-
ción sobrenadante del caldo para facilitar el aislamiento de
MM de fuentes altamente contaminadas como la cloaca y el
falo. Para inhibir a los hongos, se puede adicionar al agar o
al caldo, nicostatina(50 unidades/mL) (85). M. meleagridis
puede aislarse de manera selectiva a partir de muestras que
contengan cultivos mixtos al agregarle al medio, suero
inmunitario contra el micoplasma indeseable (18). El mi-
croorganismo puede aislarse de los embriones infectados, a
partir de membrana vitelina, sacos aéreos y muchos otros
sitios (véase Lesiones macroscópicas). Asimismo, se puede
recuperar de los riñones de pollonas infectadas por la vía
de los sacos aéreos (129).
Para grandes estudios de muestreo en el campo (por
ejemplo, cultivos provenientes de tráquea, fisura palatina,
vagina o falo), colocar las muestras en caldo recubierto (3)
facilita el transporte hasta el laboratorio; el caldo también
sirve como un enriquecedor inicial (95). A la necropsia, se
puede aislar al microorganismo a partir de varios sitios de
los aparatos respiratorio (incluyendo senos) y reproductor.
Una vez que el crecimiento es aparente en el medio de
aislamiento original, por lo común después de 4 a 6 días
de incubación, se siembran y colocan las cajas de agar en
un contenedor sellado y con humedad. Las cajas se incuban
a 37 °C durante 5 a 7 días antes de examinarlas para buscar
colonias en el microscopio de disección y se incuban por lo
menos 10 días antes de descartarlas como negativas.
M meleagridis puede diferenciarse de otros micoplas-
mas de pollos y pavos, mediante su incapacidad para utilizar
glucosa y por su capacidad para metabolizar arginina y
fosfatos (60,63, 121, 155); sin embargo, la identificación
definitiva debe fundamentarse en métodos serológicos. Para
este propósito suelen utilizarse las pruebas directa (30) e
indirecta (18) de AF, inhibición del crecimiento (34) e in-
munoperoxidasa (62, 120).
Recientemente se han desarrollado pruebas basadas
en DNA para la detección directa del microorganismo en
muestras clínicas (156, 157).~
Serología
Las pruebas de placa rápida (PR) y de aglutinación en tubo
(AT) son eficaces para detectar infecciones por M. melea-
gridis. Se detectan anticuerpos en pavipollos incubados de
huevos infectados en tres semanasy en pavos infectados por
contacto en 4 a 5 semanas.Las aves con lesiones activas en
sacosaéreospueden tener altos títulos de aglutinina, mientras
que los que presentan infecciones localizadas en senoso falo
pueden ser negativos o mostrar bajos títulos (1, 84, 150).
La prueba PR puede cuantificarse efectuándola con sueros
diluidos de manera seriada. Una reacción a una dilución

de 1:5 es significativa (150, 152), pero para diagnóstico en
parvadas algunas muestras deben reaccionar al: 1O o más
alto. Se debe probar antes la calidad reactiva a diluciones de
sueros mayores de cada lote de antígenocon un sueropositivo
estándar.
Otra prueba valiosa para detectar anticuerpos a las
infecciones por MM es la prueba de inhibición de la hema-
glutinación (IH) (103, 125). Mientras las cepas de laborato-
rio de MM no hemaglutinantes no originan altas respuestas
a los anticuerpos IH en pavos, la prueba IH es muy eficaz
para detectar tales anticuerpos en aves infectadas de manera
natural (109). Aparentemente, las infecciones de campo con
MM se desarrollan con cepas que poseenactividad de hema-
glutinación, pero esta característica se pierde rápidamente
en gran parte de las cepas cuando se les cultiva en medio
de laboratorio (109). Además, ya que los determinantes
antigénicos que originan la hemaglutinación difieren de
aquellos de la aglutinación (109), es posible encontrar pavos
en una parvada infectada cuyo suero será positivo en la
prueba IH y negativo en la AT; también puede suceder el
caso contrario (152).
. Yamamoto y colaboradores (152) adaptaron la prueba
IH al sistema de micropruebas. Al utilizar cuatro unidades
de antígeno,los títulos de 1:40 se consideraron sospechosos
y de 1:80 o más, como reactores.Cuando se utili71l como una
prueba confirmatoria para la prueba PR, una IH positiva
significa infección, mientras una IH negativa requiere de una
interpretaciónmás conservadoray tal vez seanecesarioutilizar
otraspruebasconfirmatorias o de seguimiento para el diagnós-
tico final (153). La prueba micro IH se utiliza para identificar
reacciones PR positivas falsas (135) en parvadas inmuni71l-
das recientementecon vacuna de Erysipe/othrix (14).
Kleven y Pomeroy (67) descubrieron que PR detecta
IgM, la AT tanto a IgM como IgG y la de IH a IgG de manera
más eficaz. Sin embargo, la respuesta temprana a anticuer-
pos IH de pavos a altas dosis de MM, aplicadas por vía
intravenosa fue de clase IgM (110).
Otras pruebas desarrolladas para la detección masiva
son la microaglutinación (139), ensayo inmunosorbente
ligado a enzimas (ELISA; 96) y la prueba de inmunofijación
de punto, enriquecida con avidina-biotina (31).
Diagnóstico diferencial
Las lesiones originadas por MM en los sacos aéreos,deben
diferenciarse de aquéllas originadas por M gallisepticum,
otros serotipos de micoplasmas y posiblemente otros agen-
tes. La posibilidad de una infección mixta de MM con
M synoviae o M. iowae debe considerarse si se observan
mortalidad embrionaria, sinusitis o aerosaculitis. Las anor-
malidades esqueléticas relacionadas con M meleagridis
deben diferenciarse de aquellas lesiones similares origi-
nadas por M. iowae o por dietas.
TRATAMIENTO
Los antibióticos que tienen actividad in vitro contra MM
incluyen gentamicina(118), tilosina, clorarnfenicol, tetraciclina
Micoplasmosis. 219
(147), espectinomicina-lincomicina (57), tiamulina, espec-
tinomicina y espiramicina (75), doxiciclina y las fluoroqui-
nolonas (124) y josamicina (122). En pruebas realizadas con
embriones de pavo, la más activa fue la tilocina; resultaron
variables la tetraciclina, clortetraciclina y estreptomicina; la
eritromicina no mostró actividad en contra de dos aislamien-
tos de MM (147).
Se administró una combinación de lincomicina y es-
pectinomicina en 2 gi4 L de agua por cinco días (58), o
tiamulina en una concentración de 0.025% en el agua de
bebida por tres días (123), y se encontró que tuvo actividad
terapéutica contra infecciones por MM. La eurofloxacina
resultó eficaz para disminuir la mortalidad de pavipollos que
tenían infecciones por MM complicadas (19). Las inyeccio-
nes parenterales o medicación en el agua con tilosina en
pavos en producción no son eficaces para reducir la trans-
misión en huevo (16, 73). Sin embargo, la inmersión de los
huevos en soluciones antibióticas disminuye de manera
importante la incidencia de infección en sacos aéreos (10,
73, 97, 117), concomitantes con una mayor incubabilidad
(73, 117), mayor rendimiento (10,89), incidencia reducida
de deformidades esqueléticas (89, 97), y menor decomiso
en el procesamiento (73, 89).
Desde finales del decenio de 1960 hasta principios de
1980, antes de que pudiera disponerse de huevos y pollonas
libres de MM, para los criadores era una práctica común
sumergir los huevos en una solución con antibióticos.
Para las soluciones de inmersión se utilizaban tilocina
(3 000 ppm) o gentamicina (500 ppm), junto con algún
desinfectante como los compuestos cuatemarios de amonio
(250 ppm). Actualmente, gran parte de los criadores en EVA
sumerge los huevos sólo cuando se enfrentan a un brote
potencial de MM (49).
Los procedimientos para la inmersión de huevos incu-
bables en soluciones antibióticas se describen en Infección
por Mycoplasma ga//isepticum.
PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimiento y manejo
Mientras los estudios iniciales ponían énfasis en el control
de las infecciones por MM en pavos mediante tratamientos
con diversos antibióticos (véase Tratamiento), el objetivo
de los reproductores primarios consistía en erradicar al
agente de sus parvadas. Ya que de hecho se encontraban
infectadas todas las parvadas reproductoras, no resultaba
práctico un programa de pruebas y sacrificios -que ha sido
tan efectívo en el control de M ga//isepticum- para erra-
dicar a MM (145). Estudios experimentales demostraron
que la administración de antibióticos en los huevos, ya sea
por inmersión o mediante inoculación. en la bolsa de aire
(59) o en el extremo pequefio (40, 81, 82), era útil para
disminuir el índice de transmisión por huevo. El tratamiento
de los huevos por medio de calor (154), no resultó efectivo
para eliminar a MM de los huevos de pavos (56, 64, 131).
La tilosina (69) o la gentamicina (115) no fueron efectivas,
pero la espectinomicina (0.6 mg/mL; 114) ayudó a eliminar
220 Enfermedades de las aves
MM del semende pavos.Estosestudiosfueronla basepara
los ulterioresprogramasde erradicacióneficaces.
Inmunización
No estándisponibleslas vacunasparaprevenirla infección
por MM en pavos.
Erradicación
Los principios básicos y procedimientos para producción de
reproductoras libres de MM comprenden: 1) reducción de la
infección genital al mínimo mediante serología y cultivo.
Se puede disminuir el índice de transmisión a los huevos de
manera significativa con el uso de machos que no sean
portadores genital es. Los machos que producen tres cultivos
negativos consecutivos de falo o semen, por lo general, se
les puede consíderar libres de la infección. El índice de la
misma se puede reducir aún más por eliminación de los
portadores vaginales. Incluso un muestreo sencillo sirve
para identifcar a la mayor parte de las portadoras.Los cultivos
de los machos se obtienen unas semanasantes de utilizarlos
como sementales, mientras los de las hembras se consiguen
de la cloaca de la vagina, antes o durante la producción de
huevo. Cuando se toman muestras para cultivo o durante la
inseminación, debe tenerse especial cuidado para evitar
contaminación cruzada (36). 2) Tratamiento de huevos con
un antibiótico adecuado mediante inmersión o inyección.
Puesto que estos procedimientos pueden reducir la incuba-
bilidad en 10% o más, deben aplicarse pruebas previas antes
de iniciar un programa grande. Debe considerarse la posi-
bilidad de desarrollar cepas de MM resistentes a los antibió-
ticos, sobre todo a nivel de reproductor primario, donde se
deben reciclar las aves tratadas (50, 81, 132). 3) Incuba-
ción de huevos en incubadoras libres de MM y crianza
aislada de los pavos. Es indispensable conservar un alto
nivel de bioseguridad, porque MM puede introducirse hacia
una granja mediante una variedad de maneras (véase Trans-
misión) y, por lo general, la enfermedad se desarrolla como
una infección inaparente. 4) Vigilancia serológica y median-
te cultivos de la parvada tratada a las 16 semanasde edad y
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La práctica de los principios recién delineados, permite
la producción de pavos libres de MM de manera experi-
mental (133), y de manera comercial (53, 54, 74, 92,130). Un
régimen de tratamiento que se utilizaba para erradicar MM
de una reproductora primaria consistía en sumergir los
huevos en una solución de sulfato de gentamicina (750 a
900 ppm) seguida por una inyección con una solución que
contenia 0.6 mg de gentamicina y 2.4 mg de tilosina/dosis
en el extremo estrecho del huevo (54).
Edson y colaboradores (38) desarrollaron una ecua-
ción basada en la distribución Poisson para predecir la
posibilidad de éxito en la erradicación de M meleagridis:
P(O)"; e-na[3h,donde la probabilidad de éxito P(O) se describia
por n, el número de huevos tratados; a, el indice de infección
antes del tratamiento de los huevos; [3,el indice de error del
tratamiento; y h, la incubabilidad de los huevos tratados.
La disminución del tamaño de cualquiera o todos los paráme-
tros aumenta la posibilidad de la erradicación. Esta ecuación
predictiva es una herramienta cuantitativa útil para el manejo
de la toma de decisiones. Actualmente, tres organizaciones
reproductorasprimarias, que son el principal origen genético
de pavos a nivel mundial, se encuentran libres de MM (49).
Carpenter y colaboradores (25) describieron un análi-
sis de decisiones econó~icas, que auxilia a los reproducto-
res comerciales para determinar las ventajas económicas de
erradicar MM.
Ell de enero de 1983 se inició un programa de certi-
ficación para las parvadas reproductoras de pavos libres de
MM dentro del National Poultry Improvement Plan (NPIP;
119). De acuerdo con el resumen de pruebas NPIP de 1994,
97.3% de 594 parvadas reproductoras, representando4.7
millones de reproductoras (con una producción potencial de
331 millones de pavos de came) calificaron como "U.S. MM
Clean" (88). Estos datos y una investigación reciente basa-
da en la industria, dirigida por Ghazikhanian (49), sugieren
que se ha logrado un progreso significativo en la disminu-
ción de la prevalencia de MM en la industria del pavo, desde
que por primera vez se encontraran parvadas libres de MM
a principios del decenio de 1980 (48, 54, 70).
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INTRODUCCiÓN
La infección por Mycoplasmasynoviae(M S) se presenta
con másfrecuenciacomo una infección subclinicade apa-
rato respiratoriosuperior.Puedeprovocarinfecciónen sa-
cos aéreos cuando se combina con enfermedad de
Newcastle(EN), bronquitis infecciosa(BI) o ambas.En
otras ocasionesMS se hacesistémicay producesinovitis
infecciosa,una enfermedadinfecciosacrónica en pollos y
pavos, que involucra de maneraprimaria las membranas
sinovialesde las articulacionesy cubiertastendinosas,pro-
duciendouna sinovitis exudativa,tenovaginitiso bursitis.
HISTORIA
La sinovitis infecciosa,Olson y colaboradores(67, 68) la
describieronpor primera vez y la relacionaroncon un
(Capítulo9)
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S. H Kleven
micoplasma.Se presentauna forma respiratoriade infec-
ción por M synoviae(70), e infección en sacosaéreosse
producecon algunosaislamientosde M synoviaecuando
se combina con vacunacióncontra EN y BI (50). Véase
Jordan(39, 40) Y Timms (90) pararevisionesde la biblio-
grafia de MS.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La sinovitis infecciosa se observó primero en aves en cre-
cimiento de 4 a 12 semanasde edad en regiones de produc-
ción de aves de engorda, en EVA durante los decenios de
1950 y 1960. De 1970 a 1990, la forma de sinovitis se
observó pocas veces en pollos en EVA, pero la forma
respiratoria se presentó con mayor frecuencia. La infección
sin aparentessignos clinicos no es poco frecuente. La infec-
ción por MS se desarrolla a menudo en ponedoras comer-
ciales en granjas con edadesmúltiples (58, 73). La sinovitis

infecciosa, por lo general, se presenta en pavos cuando
tienen lOa 20 semanas de edad. Las parvadas reproductoras
de todas las razas comerciales de pollos y pavos están
libres de infección. MS es de distribución mundial.
. ETIOLOGíA
Clasificación
Las colonias de micoplasmas se observan como satélites
adyacentes a colonias de Micrococcus, según describieron
Chalquest y Fabricant (18), quienes identificaron el reque-
rimiento por dinucleótido de nicotinamida adenina (NAO)
(23). Oierks y colaboradores lo designaron como serotipo
S. Olson y colaboradores (71) estudiaron varios aislamien-
tos y propusieron el nombre de M. synoviae, que despuésse
confirmó como una especie separada (41).
La identificación se basa en las colonias tipicas y la
morfologia celular, caracteristicas bioquimicas, requeri-
mientos especialespara crecimiento y reaccionesserológicas.
La inmunotluorescencia de las colonias de micoplasmas es
el método más rápido y exacto para identificar aislamientos
de campo.
Morfología y tinción
En preparaciones teñidas con Giemsa, M synoviae aparece
como cuerpos cocoides pleomórficos de aproximadamente
0.2 IJm de diámetro. Estudios ultraestructurales del sinovio
aviar, muestran a MS como vesículas endocitóticas. Las cé-
lulas micoplásmicas son redondas o en forma de pera con
ribosomas granulares. Son de 300 a 500 nm de diámetro,
carecen de pared celular y están rodeadas por una unidad de
membrana de tres capas (97). Una capa superficial extrace-
lular se puede observar por microscopia electrónica con
ruthenio rojo y tinción negativa (1).
Requerimientos de crecimiento
Se necesita dinucleótido de nicotinamida adenina para el
crecimiento (18); sin embargo, puede ser posible utilizar la
nicotinamida en vez del NAD que es más caro, para la pro-
ducción de antígenos (22). El suero es esencial para el
crecimiento, y se prefiere el suero de cerdo (17). El creci-
miento en agar se da por incubación de las placas en un
contenedor cerrado para prevenir la deshidratación del agar.
La temperatura óptima es de 37 °c.
En aislamiento primario, se pueden presentar antíge-
nos tisulares, toxinas y anticuerpos; por lo tanto, se reco-
mienda transferir un pequeño inóculo a las 24 horas o hacer
diluciones del inóculo en caldo. Las transferencias se hacen
con una pipeta con 10% del inóculo. La inoculación en me-
dio de caldo con un hisopo de algodón proveniente de
tráquea, hendidura coanal o lesión de saco aéreo o sinovial
es satisfactoria. El sembrado directo en placas de agar puede
resultar en colonias en 3 a 5 días de incubación, pero el
aislamiento en caldo es más sensible. Los cultivos en caldo
se deben incubar hasta notar un cambio de color del indica-
dor, rojo fenol, de rojo a naranja o amarillo (por lo general
despuésde 3 a 7 días); entonc~ el cultivo se debe transferir
Micoplasmosis. 225
a un agar en placa y sesubcultiva en otro caldo de cultivo. MS
es sensible a pH bajo; por tanto, los cultivos que se incuban
por más de unas horas después de que el indicador rojo fenol
ha cambiado a amarillo «pH 6.8) pueden no ser viables.
Se observan las placas para buscar la presencia de colonias
de micoplasmas después de 3 a 5 dias con microscopio con
luz indirecta o de baja intensidad con un aumento de 30x.
Se obtiene excelente crecimiento con medio de Frey
modificado (27) (cuadro 9-2) como se explica adelante; se
ajusta el pH a 7.8 con 20%de NaOHy se esteriliza con filtro.
Para cajas de agar utilicese 1% de un agar purificado como
ionagar núm. 2, agar Noble o agar Oifco purificado. Todos
los componentes excepto la cisteina, NAO, suero y penici-
lina se esterilizan por autoclave a 121°C por 15 minutos.
Se enfrían a 50 °C y de manera aséptica se agregan los
componentes anteriores, que se esterilizaron por filtración y
se calentaron a 50 °C. Sevierten las cajaspara formar una capa
de 5 mm. El rojo fenol se puede eliminar de las placas agar.
Morfología y colonias
Las colonias en medios sólidos se observan mejor con
microscopio de disección a 30x con luz indirecta; parecen
como colonias levantadas, redondas y ligeramente en enre-
jado con o sin centros. Las colonias varían de menos de 1 a
3 mm de diámetro, lo que depende del número de colonias
presentes,adaptabilidad al medio y edad del cultivo. El cre-
cimiento se aprecia en medios sólidos a los 3 a 5 días.
Propiedades bioquímicas
Las caracteristicas bioquimicas de M. synoviae han sido
descritas (18, 23). MS fermenta glucosa y mal tosa con
producción de ácido, pero sin gas, en medio enriquecido.
No fermenta lactosa, dulcitol, salicina o trehalosa. MS es
fosfatasa negativo y produce peliculas y manchas (41).
Algunos aislamientos pueden hemaglutinar eritrocitos
de pollo y pavo. Su capacidad para reducir salesde tetrazolio
es muy limitada.
Caldo base de micoplasma 22.5 9
(CBM)
Glucosa 39
Suero porcino 120 mL
Oinucleótido de nicotinamida 0.1 9
adenosina (NAO)
Hidrocloruro de Cisteína 0.1 9
Rojo fenol (1%) 2.5 mL
Acetato de talio (1%)" 5 mL
Penicilina G potásica" 1 000 000 unidades
,
Agua destilada 1 000 mL
Ajustar el pH a 7.8 con NaOH a 20% y filtro esterilizado
. Para muestras potencialmente contaminadas se puede agregar
20 mLde acetato de talio a 1% y 2 milk>nesde unidades de penK:ilina ~
litro. La penicilina puede sustituirse por ampicilina (200 mg/L a 1 gIL)
226 . Enfermedades
delasaves
Resistencia a agentes químicos y físicos
La resistencia a desinfectantes no se detennina todavia, pero
es probablemente similar a otros micoplasmas. Las aves de
un dia colocadas en casetas contaminadas, que fueron lim-
piadas y desinfectadas y se conservan vacias por una sema-
na, no se llegan a infectar (28). M. synoviae no es estable a
pH de 6.8 o más bajo. Es sensible a temperaturas superiores
a 39 °C. Soporta el congelamiento; sin embargo, se reduce
el titulo. No se han alcanzado los extremos, pero en material
de yema, MS es viable por lo menos siete aflos a -63 °C
y después de dos aflos a -20 °C. Los cultivos en caldo
conservados a -70 °C o cultivos liofilizados conservados a
4 °C son viables por varios aflos. Hubo supervivencia en las
plumas, hasta por tres dias a temperatura ambiente, y hasta
por 12 horas en la cavidad nasal de un voluntario, mientras
que en gran parte del resto de los materiales, la superviven-
cia fue menor a un dia (20).
Estructura antigénica
Se estudiaron antígenos con pruebas de aglutinación en
placa con suero (APS; 69), aglutinación en tubo (AT; 95),
hemaglutinación (94), precipitina en agar gel (PAG 85) Y de
ELlSA (35, 74, 77). Estudios que han empleado técnicas
de inmunomancha, han caracterizado los principales antí-
genos de membrana inmunógenos de MS (3, 4, 5). Una de
estas proteínas, la p4l, se mostró promisoria como un
antígeno en una ELISA de puntos, mientras que la p53 y la
p22 no tuvieron un buen desarrollo (3). Entre las cepas de
MS, varió el tamat'lo molecular de las principales proteínas
de membrana (5).
La información disponible señala hacia un solo seroti-
po de M. synoviae (23, 71) Y las técnicas de hibridación
DNA-DNA muestran pequeña heterogeneidad entre las ce-
pas de MS (104, 105). Las cepas de este microorganismo se
pueden diferenciar por medio del análisis de restricción
de endonucleasa del DNA(55, 60). Un procedimiento sim-
ple y más rápido para diferenciar las cepas de MS es la PCR
utilizando cebadores arbitrarios (24).
El suero de pollos infectados con MS en ocasiones
aglutina antígeno en placa de M gallisepticum (71,72).
Lo contrario se presenta con menos frecuencia. Roberts y
Olesuik (84) sugirieron que las reacciones cruzadas se
relacionaban con la presencia del factor reumatoide y se
podria estimular por reacciones tisulares. Cuando se utiliza
la prueba de inhibición de la hemaglutinación (IH) o AT, son
mínimas las reacciones cruzadas. También hay epitopos
compartidos entre MG y MS (2, 105). Existen anticuerpos
monoclonales especificos de especie contra MS (37). Se ha
descrito (61) un antígeno de 55 OOO-mW,relacionado con
hemaglutinación, que muestra homología con la proteína Pl
de M pneumoniae, y la proteína se ha clonado y secuen-
ciado de manera parcial (62). Se han identificado receptores
a la inmunoglobulina GFc (53).
Patogenicidad
Existe considerablevariación entre los aislamientosen su
capacidadparaproducir enfermedad;muchosaislamientos
ocasionan poca o ninguna enfermedad. Los pases en
(Capítulo9)
embrión, el cultivo tisular o en caldo reducen su capacidad
para producir infección típica. Los pases en embrión pare-
cen tener menos efecto en la patogenicidad que los pases en
caldo. M. synoviae aislado de lesiones de sacosaéreos puede
provocar más aerosaculitis, mientras que los aislado de
sinoviaproducen principalmente sinovitis (51). Laaerosa-
culitis se exacerba por la vacunación de EN-BI (50,88) o
cualquier infección respiratoria.
La gravedad de la aerosaculitis depende de la viru-
lencia del IBV utilizado con MS (36). Las lesiones de
sacosaéreos se agravan con temperaturas ambientales frías
(103). La infección de la bolsa de Fabricio ocasiona inmu-
nosupresión en pollos, y la infección dual con MS resulta
en lesiones más graves en sacos aéreos (31). En pavos
infectados con MS y que muestran sinovitis intensa, se
han observado signos nerviosos con lesiones de vasculitis
meníngea(19).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Los pollos, pavos y gallinas de Guinea (76) son los huéspe-
des naturales de M synoviae. Los patos (9, 91), gansos (lO),
pichones (8, 79), codomizjaponesa (8) y las perdices patas
rojas (78) se pueden encontrar infectadas de manera natural.
Los faisanes y los gansos (87), patos (100) y pericos (13)
son susceptiblespor inoculación artificial. Se aisló M synoviae
de gorriones domésticos (Passer domesticus) en España
(78); Kleven y Fletcher (49) encontraron que los gorriones
se pueden infectar de manera artificial, pero son muy resis-
tentes. Los conejos, ratas, cobayos, ratones, cerdos y corde-
ros no son susceptiblesa la inoculación experimental (68).
La infección natural en pollos se observa desde una
semana,pero la infección aguda en general se aprecia cuando
los pollos tienen 4 a 16 semanasde edad y los pavos de lO
a 24 semanasde edad. En ocasiones se desarrolla la infec-
ción aguda en pollos adultos. La infección crónica es pos-
terior a la fase aguda y puede persistir por toda la vida de la
parvada. La etapa crónica se puede ver a cualquier edad y
en algunas parvadas no va precedida por la infección aguda.
La aerosaculitis se presenta en pavos de un dia de edad
y animales más viejos en parvadas infectadas con MS. La
inoculación en sacosaéreosen pavos libres de MS resulta en
aerosaculitis (30, 82). La inoculación de embriones de po-
llos de 18 días de edad en saco vitelino, resultó en sinovitis
y aerosaculitisen los pollos (14). MS sepuedeaislar de lesiones
durante la fase aguda de la enfermedad, pero la infección
del aparato respiratorio superior es permanente (50).
Transmisión
La transmisión lateral se presenta con facilidad por medio
de contacto directo. M. synoviae se ha demostrado en
aparato respiratorio de pollos testigo en contacto de 1 a
4 semanas después de la infección de los principales (70).
Sucede la diseminación entre bacterias en el mismo cuarto.
En muchos aspectos, la diseminación parece similar a la de

M gallisepticum, (65) excepto que es más rápida. Sin em-
bargo, se informan infecciones de diseminación lenta (98).
La transmisión se da vía el aparato respiratorio, y por lo
general, 100% de las aves se llega a infectar, aunque ninguna
o sólo muy pocas desarrollen lesiones articulares.
La transmisión vertical se observa en pollos infectados
de manera natural y artificial (16). Con la prueba de aglu-
tinación es posible demostrar la infección en madres y
progenie, aun sin signos clínicos. Sin embargo, muchas
parvadas nacidas de madres infectadas permanecen libres
de la infección. La transmisión vertical tiene una función
importante en la diseminación de MS en pollos y pavos.
Por tanto, todos los huevos utilizados para la producción de
vacunas con virus vivo se deben obtener de parvadas libres
de MS. La infección experimental de reproductoras de
engorda resultó en MS en tráquea de la progenie de un dia
de edad, huevos infértiles y embriones muertos en el casca-
rón entre los 6 y 31 días posinoculación (93). Cuando se
llegan a infectar parvadas de reproductoras comerciales
durante la producción de huevo, el índice de transmisión en
el huevo parece ser más alto durante las primeras 4 a 6
semanasdespués de la infección; la transmisión puede cesar
después,pero las parvadas infectadas pueden transmitir MS
en cualquier momento.
Periodo de incubación
La sinovitis infecciosa se ha observado en pollitos de seis
días de edad, lo cual sugiere que el periodo de incubación
puede ser relativamente corto en aves infectadas por trans-
misión mediante huevo. El periodo de incubación después
de la exposición por contacto es, por lo general, de 11 a 21
días. Se pueden detectar anticuerpos antes de que inicie la
enfermedad clínica de manera evidente. En aves infecta-
das de manera experimental por inoculación de las 3 a 6
semanasde edad con exudado de articulación de aves infec-
tadas o yema de embriones infectados, el orden de suscep-
tibilidad y periodo de incubación es como sigue: cojinete
plantar, 2 a 10 días; intravenoso, 7 a 10 días, intracraneal, 7
a 10 días; intraperitoneal, 7 a 14 días; intrasenos, 14 a 20
días; instilación conjuntival, 20 días. Las aves también son
susceptibles a la inoculación intramuscular. La inoculación
intratraqueal resulta en infección de la tráquea y senos en
cuatro días y se disemina mediante contacto con rapidez a
otras aves. Las lesiones en sacos aéreos se observan al
máximo de los 17 a 21 días después del desafio por aerosol
(50). El periodo de incubación varía con el título y la
patogénesis del inóculo.
Signos
PoI/os
Los primeros signos observables en una parvada afectada
con sinovitis infecciosa son cresta pálida, claudicación y
crecimiento retardado. Conforme progresa la enfermedad,
las plumas se ven erizadas y la cresta se encoge. En algunos
casos,la cresta se ve de color rojo azuloso. Las hinchazones,
por lo general, se presentan alrededor de las articulaciones
y las ampollas en la pechuga son comunes. Las articulacio-
nes tibiotarsianas y los cojinetes plantares, por lo común
se ven afectados. nero en all!unas aves se afectan todas las
Micoplasmosis . 227
articulaciones. Sin embargo, a veces se encuentran aves con
infección generalizada, pero no con hinchazón aparente de
las articulaciones. Las aves se aprecian indiferentes, deshi-
dratadasy emaciadas.Aunque las aves estén muy enfermas,
muchas continúan comiendo y bebiendo si se encuentran
cerca del alimento y el agua. A menudo las heces tienen una
coloración verdosa, las cuales contienen grandes cantidades
de ácido úrico o ulatos. Los signos agudos descritos con
anterioridad son seguidos por recuperación lenta; sin em-
bargo, la sinovitis puede persistir durante la vida de la
parvada. En otros casos, no hay o no se nota la fase aguda
y sólo se observan unas cuantas aves enfermas de manera
crónica en una parvada. Los pollos infectados vía el aparato
respiratorio pueden mostrar estertores ligeros en 4 a 6 días
o pueden ser asintomáticos.
La infección en sacos aéreos puede manifestarse a
cualquier edad, pero se observa con mayor frecuencia como
motivo de decomiso en aves de engorda (47). En condi-
ciones de campo, casi todas las lesiones en sacos aéreos
resultantes de infección por M synoviae se dan en invierno.
La progenie de reproductoras infectadas con MS puede
aumentar los decomisos por sacosaéreos,ganancias de peso
reducidas y menor eficiencia alimentaria.
La inoculación experimental de gallinas con aerosol de
MS resultó en una caída detectable en la producción de hue-
vo una semanaposdesafio; a las dos semanasla producción
cayó a 18% y a las cuatro semanasla producción regresó a
lo normal (56).
Sin embargo, con la infección de adultos desarrollada
de manera natural, la producción o calidad del huevo se
afecta por lo general en poco o nada (59,73), aunque se han
observado casos de pérdidas en la producción de huevos.
Pavos
M. synoviae, por lo general, ocasiona el mismo tipo de
signos en pavos y pollos. La claudicación es el signo más
notable. Por lo general, existen hinchazones con calor fluc-
tuante de una o más articulaciones en aves con cojera. En
ocasiones, existe agrandamiento de la bolsa estemal. Las
aves muy enfermas pierden peso, pero muchas que no están
tan afectadas,ganan peso de manera satisfactoria cuando las
separan de la parvada. En pavos infectados de manera
experimental (68) el primer signo es la falta de crecimiento.
Los signos respiratorios no se observan, por lo general,
en pavos, pero se ha aislado MS de exudado de senos
obtenido de parvadas de pavos que mostraban baja inci-
dencia de sinusitis. Rhoades (81) describió un efecto de
sinergismo entre MS y M meleagridis en la producción
de sinusitis en pavos. La inoculación en cojinete plantar en
pavos resulta en el cese total de la producción de huevo.
Morbilidad y mortalidad
Pollos
La morbilidad en parvadas con sinovitis clínica varía de 2 a
75%, siendo 5 a 15% 10más usual. La afección respiratoria
por lo común, es asintomática,pero de 90 a 100% de las aves
pueden estar afectadas. La mortalidad, por lo común es
menor a 1%, pudiendo llegar hasta 100/0.En pollos infectados
de manera experimental, la mortalidad puede variar de O a
100%.deoendiendode la víade inoculación v dosis del inóculo.
228 . Enfermedadesde las aves
Pavos
La morbilidad en las parvadas infectadas, por lo general, es
baja (1 a 20%), pero la mortalidad por pisoteo y canibalismo
puede ser significativa.
lesiones macroscópicas
Pollos
En las primeras etapas de la sinovitis infecciosa, las aves
con frecuencia presentan un exudado gris a cremoso que
afecta las membranas sinoviales de las vainas de los tendo-
nes (figura 9-8), articulaciones y bolsa de esternón y hepa-
toesplenomegalia. Por lo común, los riñones se ven
hinchados, moteados y pálidos. Conforme progresa la en-
fermedad, se puede encontrar exudado caseoso que afecta
las vainas tendinosas de las articulaciones y se extiende
hacia los músculos y sacos aéreos. Las superficies articula-
res, en particular la tibiotarsiana y articulaciones de los
hombros, se adelgazan de manera variable hasta que se
marca de hoyos con el tiempo (figura 9-9). En general, no
se ven lesiones macroscópicas en el aparato respiratorio
superior. En la forma respiratoria de la enfermedad se puede
desarrollar aerosaculitis.
Figura 9-8. Cojinete plantar hinchado incidido de un pavo
de ocho semanas de edad, con tejido de granulación y
exudado purulento circundante a los flexores digitales.
En pollos se pueden ver lesiones similares.
Figura 9-9. Ulceración de superficie articular de tibiotarso
dista! de un pollo con sinovitis infecciosa.
(Capítulo9)
Pavos
Las hinchazones de las articulaciones pueden no ser tan
sobresalientescomo en pollos, pero a menudo se encuentra
exudado fibrinopurulento cuando se abren las articu-
laciones.Las lesionesen el aparato respiratorio son variables.
Histopatologia
Ya se describieron la histopatología de la sinovitis infeccio-
sa (43, 46, 87) en pollos y la enfermedad respiratoria oca-
sionada por M synoviae en pollos (26), y pavos (30, 83).
Las articulaciones, en particular del pie y del corvejón,
tienen un infiltrado de heterófilos y fibrina en los espacios
articulares y en las vainas tendinosas. Las membranas sino-
viales son hiperplásicas con formación vellosa y un infiltra-
do nodular subsinovial de linfocitos y macrófagos (figura
9-10). Las superficies cartilaginosas, con el tiempo, se
decoloran, adelgazano pican. Los sacosaéreospueden tener
lesiones benignas que consisten en edema, proliferación
capilar y acumulación de heterófilos y restos necróticos en
la superficie a lesiones más graves con hiperplasiade células
epiteliales, un infiltrado difuso de células mononucleares y
necrosis caseosa. Otras lesiones mencionadas y relaciona-
das con la sinovitis infecciosa son hiperplasia del sistema
de monocitos-macrófagos relacionado con las arterias cu-
biertas del bazo, infiltrados linfoides en el corazón, hígado
y molleja, y atrofia tímica y de la bursa. La patología
cardiaca ha sido descrita con detalle (45).
Inmunidad
Los pollos expuestos intranasalmente a M. synoviae fueron
resistentes a subsecuentes desafios en el cojinete plantar
(70). Los pollos inmunizados por via intranasal con un
mutante de MS sensible a la temperatura fueron protegidos
contra aerosaculitis por lo menos 21 semanas(64). Antes de
Figura 9-10. Membrana sinovial hiperplásica con múltiples
agregados linfoides subsinoviales de un paila de siete sema-
nas de edad con sinovitis infecciosa.

la exposición a MS-H, una cepa mutante sensible a la
temperatura, protegió contra un desafio subsecuente, con
una cepa de campo virulenta productora de sinovitis (86).
La inoculación parenteral de MS a menudo agobia al
ave antes de desarrollar una resistencia adecuada.La resis-
tencia a las lesiones inducidas por MS es dependiente de la
bursa (52, 96), mientras que los linfocitos dependientes del
timo pueden ser necesarios para el desarrollo de las lesiones
sinoviales macroscópicas (52).
DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
El diagnóstico positivo puede hacerse por medio del aisla-
miento e identificación de M synoviae. El aislamiento de
las lesiones en aves infectadas de manera aguda no es dificil,
pero en las etapas crónicas de la infección pueden no encon-
trarse microorganismos viables. El aislamiento de aparato
respiratorio es más exacto en aves infectadas de manera
crónica (para métodos de aislamiento y medios; véase Re-
querimientos de crecimiento). La técnica de anticuerpos
fluorescentes utilizando improntas de colonias (21) o colo-
nias intactas (89) puede emplearse para la identificación.
Se ha descrito la detección directa de DNA de MS en
tejidos o medios de cultivo, al utilizar sondas DNA (25, 38,
44, 106). Éste es un método sencillo y rápido de detección,
pero tal vez no sea adecuada la sensibilidad. La reacción en
cadena de la polimerasa es un método de detección del DNA
de MS sencilla, rápida y muy sensible,en tejidos o medios de
cultivo (29, 54, 107), y a nivel comercial, se puedenencontrar
equipos de PCR (92). Los procedimientos PCR son compa-
rables en sensibilidad al aislamiento y a la identificación.
Serología
El antigeno está disponible de manera comercial para la
prueba de APS. En cada paquete se dan las direcciones
correspondientes para su uso. Por lo general, se mezclan
0.02 mL de suero con una cantidad igual de antigeno en una
placa de vidrio, que se agita con cuidado y se observa para
ver aglutinación. El antigeno debe probarse a diario con
sueros positivo y negativo conocidos. En las aves infecta-
das, se requiere aproximadamente de 2 a 4 semanaspara que
se desarrollen anticuerpos (69).
En algunas parvadas se presentan reactores no especí-
ficos cuando se usa la prueba APS (32, 102), en especial en
parvadasinmunizadas mediante vacunascon emulsión oleosa
contra varios patógenos.El antigeno M. ga//isepticum puede
aglutinarse de manera ocasional, pero la reacción es un poco
tardía y, por lo general, baja en titulo (72). Para confirmar
la especificidad de la reacción, se empleó la prueba IH(94).
Con el fin de detectar anticuerpos en suero, secreciones
respiratorias, liquido sinovial, bilis, glándula de Hard, ovi-
ducto y yema, se ha utilizado una prueba de inmunoperoxi-
dasa indirecta, utilizando como sustrato a colonias intactas
de micoplasmas (7, 11, 12).
Por lo común, se utiliza la prueba de ELISA (35, 74,
77) como medio de diagnóstico y para pruebas rutinarias en
parvadas y puede llegar a reemplazar a la aglutinación en
Micop/asmosis 229
placa como la prueba serológica primaria. A nivel comercial
se pueden conseguir equipos de ELISA.
Mediante el aislamiento e identificación de M syno-
viae a partir de las vías respiratorias superiores (85), o por
PCR, se puede conseguir una confirmación adicional de los
resultados serológicos.
Los pavos producen una baja concentración de anti-
cuerpos después de la infección respiratoria; por tanto, la
prueba de aglutinación no es eficaz para determinar el
estadode MS en la parvada. Se desarrollan importantes canti-
dadesde anticuerpos despuésde la inoculación en el cojinete
plantar (30, 80). Diferentes antígenos comerciales varían en
su capacidad para detectar aglutininas en pavos. Los pavos
infectados de manera individual, tal vez no desarrollen an-
ticuerpos detectables (75). Se pueden necesitar cultivos y
pruebas de IH para detectar la infección en algunos casos.
Diagnóstico diferencial
Se puede hacer un diagnóstico presuntivo con base en la
palidez de la cresta, emaciación, excremento, debilidad de
las patas o articulaciones tibiotarsianas, esplenomegalia y
agrandamiento de hígado y riñones. Las bacterias que oca-
sionan sinovitis o artritis se deben eliminar mediante proce-
dimientos bacteriológicos.
Además pueden estar presentes Staphy/ococcus au-
reus, E. co/i, pasteurelas y salmonelas como causantes de
sinovitis. M. ga//isepticum también puede provocar ampo-
llas en la pechuga y lesiones articulares (68,71).
La fibrosis de los tendones extensor metatarsiano o
flexor digital e infiltración linfocítica del miocardio relacio-
nado con el patógeno de artritis viral ayuda a diferenciarlo
de M. synoviae (57). El suero de pollos infectados con
tenosinovitis viral no aglutina antígeno de MS, pero se debe
tener en mente que la~ aglutininas MS pueden existir sin
afección evidente de las articulaciones.
En casos con afección respiratoria, se deben eliminar
M gallisepticum y otras causasde enfermedad respiratoria.
TRATAMIENTO
M synaviaeessusceptiblein vitro a varios antibióticos, incluso
clortetraciclina, danofloxacina, eurofloxacina, lincomicina,
oxitetraciclina, espectinomicina, espiromicina, tetraciclina,
tiamulina y tilosina (15, 42, 48, 99). En contraste con
M. gallisepticum, los aislamientos MS parecen ser resis-
tentes a la eritromicina(99). No se informa de resistencia
adquirida a los antibióticos para MS, aunque los últimos
aislamientos parecen responder menos a la clortetraciclina
que los anteriores (66). En general, la medicación apropiada
es de valor en la prevención de aerosaculitis o sinovitis,
pero el tratamiento es menos efectivo si ya hay lesiones.
La medicación de antibióticos no elimina la infección de
MS de la parvada.
Un resumen de datos obtenidos de campo y estudios
experimentales indica que la clortetraciclina (50 al 00 g/ton
de alimento) administrada de forma continua proporciona
un control satisfactorio de la sinovitis infecciosa en pollos.
230 . Enfermedades de las aves
Mayores concentraciones (cerca de 200 g/ton) se requieren
para controlar la sinovitis después de que se desarrolla la
infección. En pavos, las concentraciones profilácticas de
200 g/ton son necesarias.La eficacia de la clortetraciclina se
puede vincular con el aislamiento de MS de que se trate (66).
La lincomicina-espectinomicina soluble (2 g/4 L de
agua de bebida) es valiosa en la prevención de la aerosacu-
litis en aves de engorda (33) y en pavipollos (34). La tia-
mulina en el agua para beber (0.006 a 0.025%) es efectiva
en la prevención de la aerosaculitis y la sinovitis en pollos
(6). Se emplean otros productos, pero su valor en el trata-
miento de MS no se ha estudiado de manera suficiente.
PREVENCiÓN Y CONTROL
M. synoviae se transmite en huevo y el único método de
control eficaz es seleccionar pollos y pavos de parvadas
libres de MS. Casi todas las parvadas reproductoras prima-
rias se encuentran libres de la infección, y se debe disponer
de fuentes de reemplazo de parvadas reproductoras libres de
MS. Se deben manejar medidas de bioseguridad eficaces
para prevenir la introducción de la infección.
Los brotes de infección de MS en aves de engorda
pueden rastrearse hasta parvadas reproductoras específicas.
A menudo, para el momento en que se encuentra infectada
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(Capítulo9)
la parvada reproductora, la transmisión a los huevos es
baja o ya no resulta de importancia clínica. El tratamiento
con antibióticos de las reproductoras no es eficaz para
eliminar a MS de la parvada; por lo que la decisión de
sacrificar a las parvadas reproductoras infectadas, general-
mente se toma con bases económicas. Si tales parvadas se
conservan para producción de huevo, la progenie se debe
incubar de manera separaday aislada de las parvadas libres
deMS.
Para la eliminación de MS, no resulta eficaz el trata-
miento de los reproductores con antibióticos, aunque tal vez
se reduzca el nivel de transmisión por huevo.
El tratamiento de los huevos con antibiótico s tales
como tilosina por inmersión de los huevos o inoculación de
los mismos con tilosina y gentamicina (63) o tratamiento
con calor (101), de los huevos incubables se utiliza en las
parvadas reproductoras con el fin de prevenir la transmisión
de MS en los huevos. La exposición de las reproducto-
ras antes del inicio de la producción de huevo con MS
virulento reduce la transmisión en los huevos. Esto sólo se
debe utilizar en parvadas en las cuales se desarrollará
casi con certeza la infección. A nivel comercial se encuentra
disponible una bacterina inactivada en emulsión de aceite,
pero no se ha estudiado de manera adecuadasu participación
en el control de MS. En Australia, en pruebas de campo, se
ha probado una cepa vacunal viva de MS sensible a la
temperatura, MS-H, no obstante, no se ha comercializado
todavía (86).
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INTRODUCCiÓN
Por lo general el Mycoplasma iowae, se relaciona con
disminuciones en la incubabilidad y mortalidad embrionaria
en pavos. Se sabe que de manera experimental induce
mortalidad en embriones de pavo y pollo y aerosaculitis
benigna a moderada y anormalidades en las patas de pollos
y pavos.
HISTORIA
Yoder y Hofstad (41) aislaron y caracterizaron la cepa lowa
695 de micoplasma aviar y subsecuentemente la designa-
ron como serotipo aviar I (42). Más tarde, Dierks y colabo-
radores (17) clasificaron en grupos separados los serotipos
1,J, K, N, Q y R de micoplasmas aviares;despuésse les reunió
en un solo grupo, relacionado (2, 3, 19). Más tarde designa-
ron al microorganismo como Mycoplasma iowae (23).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Se infonna que ademásde existir en Norteamérica,hay
M. iowae en el oestede Europa(22), estede Europa(5) e
India (33). Sepiensaquetiene distribuciónmundial.
. ETIOLOGíA
Clasificación
La identificación de M. iowae se basaen que son colonias
que tienen morfología celular típica de micoplasmas,en
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serológicas. La inmunofluorescencia de las colonias de
micoplasmas (39) es el método más rápido y exacto para la
identificación de los aislamientos de campo.
Morfología y tincíón
Como con otros micoplasmas,con la tinci6n de Giemsao
en el examende campooscuro,los microorganismosapa-
recenen forma de cocobacilosy muestranpleomorfismo.
MedianteMI, el pleomorfismoes evidentey las células
estánrodeadaspor una membranacelular en tres capasy
carecede paredcelular(23).
Requerimientos de crec¡miento
Como otros micoplasmas, M. iowae tiene requerimientos de
crecimiento complejos, uno de los cuales es el colesterol.
La incubación es a 37°C, y el crecimiento se manifiesta de
manera aeróbica o con CO2 agregado (23). La recupera-
ción de M iowae de tejidos pareceser más fácil por medio del
sembrado directo, en agar en cajas, que por inoculación en
caldo (1). Aunque se han utilizado varias formulaciones de
medios para micoplasma de manera exitosa, la formulación
descrita por Bradbury (7) trabaja bien. Los aislamientos de
campo de M iowae pueden ser intolerantes a ciertos elemen-
tos de los medios, y es recomendable efectuar chequeos de
control de calidad en el extracto de levadura y en los lotes
de suero antes de utilizarlos con cultivos de microorganis-
mos que no han tenido pasajesseriadosen medios artificiales.
Morfología de la colonía
Las colonias son características de micoplasma y muestran
la morfología típica de un huevo estrellado en medios
sólidos, y son de 0.1 a 0.3 mm de diámetro (41).
Propiedades bioquímicas
M. iowae fennenta glucosade maneraaerobiay anaerobia,usa
arginina, no utiliza urea, es fosfatasa negativo, no produce
234 . Enfermedades de las aves
película y manchas, y no reduce cloruro de tetrazolio (23).
Tiene la capacidad de crecer en presencia de 0.5 a 1.0% de
sales biliares (36).
Resistencia a agentes químicos y fisicos
La resistencia de M. iowae a los desinfectantes no se ha
determinado, pero tal vez sea similar a la de otros mico-
plasmas. Parece que M iowae es más resistente que M. ga-
llisepticum o M. synoviae (16); sobreviven hasta por cinco
días en las plumas y seis días en el cabello humano y
otros materiales. Esto podría tener implicaciones para el
sitio terminal de desinfección, en especial con la existencia
de un modo de transmisión oral/fecal. Sin embargo, de
manera práctica, el microorganismo parece inactivarse me-
diante la limpieza y desinfección adecuados.
Estructura antigénica
La estructura antigénica de M iowae no está bien estudiada.
Se hicieron pruebas de aglutinación (41) Y ELISA (24), pero
la respuesta de anticuerpos no es fuerte (14, 15); existe un
problema con reacciones no específicas con ELISA (24). Se
ha estudiado la estructuraantigénica por medio de anticuerpos
monoclonales (32). Parece que existe una importante diver-
gencia antigénica entre las cepas deM. iowae (8, 21, 32, 43).
Patogenicidad
Existe variabilidad en la patogenicidad y virulencia de las
cepas de M iowae (34, 41). La infección experimental con
este micoplasma ocasiona mortalidad en embriones en po-
llos y pavos (13,20,30, 34,41). En el campo parece que
ocasiona mortalidad embrionaria y disminuye la incubabi-
lidad en pavos.
La pérdida de incubabilidad es muy variable y depende
de lo extenso de la transm~ión vertical. No siempre se
encuentran pérdidas apreciables en la incubabilidad de
los huevos que provienen de parvadas reproductoras de pa-
vos infectados. No obstante, en otras ocasiones las pérdidas
pueden ser más bien graves y prolongadas. Se desconocen
las razones para estas diferencias observadas, pero podrían
comprender la variación en la patogenicidad de las cepas de
M. iowae, las condiciones de incubación y la susceptibilidad
de razas de pavos.
El desafio artificial con M. iowae en pavos, induce una
aerosaculitis de leve a moderada (17, 34, 41), así como
lesiones en las piernas tanto en pollos como en pavos (10,
15, 12, 41). Además de las lesiones en piernas, la inocu-
lación artificial en pollitos reproductores de un día de
edad causó un pobre desarrollo y deficiente emplumado (11).
Resulta dificil la producción de un modelo de desafio que
induzca una infección persistente, con el propósito de eva-
luar antimicrobianos; para tales casos, se ha recomendado
un procedimiento que implica la inoculación en el pulmón
en pavipollos de un día de edad (26). Sin embargo, hay
pocos informes clínicos en pollos o pavos o de mortalidad
embrionaria en pollos, en condiciones de campo. Se informó
de un brote relacionado con M. iowae en pavos hem-
bra comerciales que mostraban debilidad en las piernas y
deshidratación (4ffi.
(Capítulo9)
PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El huéspednatural de M iowae es el pavo, pero no es
infrecuenteel aislamientoen pollos (5, 41). M iowaetam-
bién se puedeaislar de pericosdel Amazonasde cabeza
amarilla(6).
Transmisión, portadores, vectores
Se sabe que sólo las especiesaviares pueden infectarse con
M iowae.Adiferenciadeotrosmicoplasmasaviares,M. io-
wae muestran una predilección por las vías digestivas
(31.).La transmisión en los huevos se observa en pavos (41,
30). La infección puede diseminarse de manera venérea, y
los métodos modernos de inseminación con semen infecta-
do puede tener una parte en la diseminación (35).
Puede desarrollarse la transmisión horizontal, pero el
microorganismo no se disemina con rapidez en parvadas
jóvenes. Dentro de una parvada y antes de alcanzar la
madurez reproductiva, a muy pocas aves se les puede iden-
tificar como positivas a un cultivo.
Después de que la postura empieza, luego de insemi-
nación artificial y por algunas semanasde allí en adelante,
un gran porcentaje de aves puede convertirse en positiva a
cultivo. Al microorganismo se le recupera tanto de la cloaca
como de la vagina. La infección puede diseminarse por vía
venérea (28), en particular durante la inseminación artificial
despuésdel contacto de las manos con la vagina. El semen
infectado también puede tener alguna participación en la
diseminación del microorganismo. Se han caracterizado
bien los patrones de transmisión vertical (20). En cualquier
parvada infectada, es posible identificar a las aves que no
ponen ningún huevo infectado. Otras aves sólo ponen uno
o pocos huevos infectados, mientras el resto pone varios
huevos infectados. Este último grupo es el que resulta
importante para determinar la extensión de la transmisión
vertical.
Signos
En pavos vivos no se observan signos clinicos, aunque
existe un informe de una relación de M iowae con debilidad
de piernas en pavipollos jóvenes (40). Los huevos prove-
nientes de pavos reproductores infectados pueden tener
menor incubabilidad (por lo general, 2 a 5%). Por lo común,
durante los últimos 10 días de incubación mueren los em-
briones afectados, de manera típica dentro de los días 18 a
24, aunque la muerte puede ser más tardía.
Lesiones macroscópicas
Las lesiones en embriones afectados consisten de manera
primaria de falta de crecimiento y congestión con varios
grados de hepatitis, edema y esplenomegalia (41, 30).
En ocasiones los embriones afectados muestran una anor-
malidad del pulmón, particularmente en los casos graves.
Estaslesionesno se puedenconsiderar como patognomónicas
v tal vez ~ean muv ~imilare~ a lao;oh~ervadao;cuando ~e

sobrecalientan los embriones en la incubadora (18). La
aerosaculitis en pollos y pavos inoculados es, por lo general,
de ligera a moderada, y similar a las lesiones originadas por
otros micoplasmas (17, 34, 41). La inoculación de pavipo-
Ilos de un día de edad resulta en falta de crecimiento, plumaje
pobre, tenosinovitis y anormalidades en extremidades que
incluyen condrodistrofia, tibia girada, desviacionesdel pie, y
algunas veces erosión del cartílago articular de la articula-
ción tibiotarsiana, y ruptura del tendón flexor digital (15,
41). Las lesiones de las patas son parecidas a las observadas
en pollos experimentales, incluso la rotura del tendón flexor
digital, pero las lesiones por lo general, son menos graves
que en pavos (14). La inoculación de pavipollos con M io-
wae puede resultar en atrofia de la bursa (9). No se informa
de lesiones en condiciones de campo, tal vez debido a que
los embriones infectados no nacen.
Histopatología
Después de la inoculación de pavipollos de un dia de edad,
las lesiones en el bazo consisten en células reticulares con
macrófagos, células plasmáticas y heterófilos en el parén-
quima. La bolsa de Fabricio presenta congestión con infil-
tración de células plasmáticas, heterófilos y células
reticulares. Macrófagos, linfocitos heterófilos y células plas-
máticas se observan en la lámina propia del duodeno, ileo y
tonsilas cecales. Hay poco cambio que se observa en el
cartilago y tendón, excepto por el edema en las vainas
tendinosas (15). Después de la inoculación en sacos aéreos
en pavipollos, las lesiones consisten en engrosamiento de
los sacosaéreos que contienen grandes cantidades de células
inflamatorias, principalmente linfocitos. En algunas áreas
hay folículos linfoides. El exudado en la superficie mucosa
contiene fibrina y células inflamatorias (34).
Inmunidad
Existe muy poca información disponible de la inmunidad a
M iowae, aunque se observan respuestas de anticuerpos
(41,24). Igualmente, hay muy poca información acerca de
la edad de susceptibilidad de los pavos. En una parvada
de pavos reproductores adultos, resulta dificil o imposible
infectar a ciertos individuos (4). Los reproductores que se
han infectado y que transmiten la infección de manera
vertical hacia sus huevos, por lo general resuelven la infec-
ción; esto sucede en algunas semanasy a veces lleva de 2 a
3 meses. Por lo general, disminuye la mortalidad embrio-
naria antes de que se resuelva la infección. El hallazgo de
anticuerpo s inhibidores de crecimiento y de metabolismo en
el suero de estas hembras, sugiere que está implicada una
respuesta inmunitaria (4).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
M. iowae se presentaen grandescantidadesen embriones
muertos(13, 30). Despuésde la inoculaciónen pavipollos,
M. iowae puede aislarse de varios tejidos, en especial
de aparatogastrointestinalo ~sopos de cloaca, pero los
Micop/asmosis. 235
aislamientos se hacen menos frecuentes con la edad; no se
pueden recuperar los microorganismos despuésde 12 sema-
nas (15, 37). Se informa el aislamiento de M. iowae del
oviducto, semen y falo en pollos y pavos adultos (33, 35,
41). Los hisopo s de algodón del tejido apropiado se siem-
bran en agar en placa y se incuban 4 a 5 días o más a 37 ac.
Las colonias de micoplasma típicas se pueden identificar
con rapidez por la inmunofluorescencia (39).
Para la detección directa del DNA de M. iowae se
utiliza PCR (29, 44), pero todavía no se constituye como un
procedimiento rutinario para situaciones de campo.
Serología
Aunque para las infecciones experimentales se han utilizado
las pruebas de aglutinación, inhibición del metabolismo,
hemaglutinación indirecta y ELISA (28, 24, 38, 41), la
respuesta serológica es débil y no se encuentra disponible
alguna prueba serológica confiable para que se utilice am-
pliamente de manera clínica.
Diagnóstico diferencial
La infección por M. iowae se debe consideraren casos
de baja incubabilidaden pavos, en especialcuando hay
evidencia de mortalidad embrionaria tardía. Aunque no
se reconocecomo una causa significativa de tenosino-
vitis clínica, M. iowae puedepensarsecomo una posibili-
dad en casosdonde no exista explicación aparentepara
problemasen patas,incluso tenosinovitis,en especialen
pavosjóvenes.
TRATAMIENTO
En pavos, el tratamiento de la enfermedad clínica relacio-
nada con M. iawae no es de gran valor, debido a que no se
relaciona típicamente con la enfermedad clínica. Jordan
(25) demostró la eficacia de diferentes antibióticos para
reducir los niveles de infección.
Sin embargo, se han hecho esfuerzos para reducir la
transmisión vertical en parvadas comerciales, con el fin de
paliar las pérdidas de incubabilidad. M. iawae parece ser
inusualmente resistente a los antibióticos utilizados con
mayor frecuencia. Las quinolonas, en particular la enro-
floxacina (Bayer), han resultado eficaces en ocasiones,
cuando se administra a ponedoras en el agua de bebida
durante el principio de la producción. Los huevos prove-
nientes de pavos medicados no han mostrado ~erresistentesa
un desafio in ava con M. iowae (27). Sin embargo, de
manera más frecuente se ha utilizddo el tratamiento
de los huevos con enrofloxacina. Los huevos incubables
originarios de parvadas infectadas se inmersionan al vacío
en una solución de antibiótico. En algunos países, este
producto no se encuentra disponible para utilizarse en ani-
males de carne.
236 . Enfermedades de las aves
PREVENCiÓN Y CONTROL
No existealgún procedimientoconfiablede pruebaseroló-
gica para detectar M. iowae en parvadascomerciales.
Los cultivos y el aislamientotambiénpuedenser impracti-
cables antes de que las aves inicien la postura,por las
dificultades para áislar al microorganismoy la deficiente
diseminaciónhorizontal.No obstante,en ocasioneses po-
sible detectarla infección en machosy hembrasantesde
comenzarla producción.
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(Capítulo9)
Al evitar la transmisión por fómites, sepuede conservar
a las parvadas limpias de la infección por M iowae. Se debe
prestar especial atención cuando las aves alcancen la edad
reproductiva, en especial durante la inseminación artificial.
Sin embargo, debe resaltarse que no siempre parece relacio-
narse M. iowae con pérdidas en la incubabilidad.
Se desconoce si los sitios residuales de infección en
donde se utilizan procedimientos de limpieza y desinfección
adecuadosrepresentanalgún problema. Sin embargo, deberá
considerarsela posibilidad de fómites contaminados si no se
logra una limpieza adecuada entre parvadas sucesivas.
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Este microorganismo es de interéspor su relación cercanacon
M. gallisepticum. Se ha aislado de patos y gansosen Francia,
y de perdices en Inglaterra. Las cepasde M imitans comparten
varias propiedadesfenotípicascon M gallisepticum, incluyen-
do reaccionesquímicas, hemadsorción,hemaglutinación y la
presencia de un organelo de adherencia. Los aislamientos
originales se identificaron de manera inicial como M gallisep-
ticum, con base en pruebas de inmunofluorescencia y de
inhibición de crecimiento. Pruebas serológicas adicionales
indicaron que no sólo tenía una relación parcial con M. ga-
llisepticum, y los estudios de hibridación de DNA con las
cepas tipo de M gallisepticum mostraron una homología
de DNA de 40 a 46%. Estudios preliminares indican que
podría ser patógena (4).
Un procedimiento de PCR desarrollado por García y
colaboradores (]]) y una PCR que amplifica el gen ]6s del
rRNA, seguido de un análisis de restricción del largo
del fragmento de poliformismo (RFLP), que se utilizan para
identificar las especies a partir de aislamientos de micoplas-
mas aviares (]O), no diferenciaron entre M gallisepticum y
M imitans. Sin embargo, un equipo comercial de PCR
para M. gallisepticum (IDEXX, Westbrook, Maine), sí ha-
cía la diferenciación entre las dos especies.
Aunque en EUAno seha informado todavíadeM imitans,
existe preocupación acerca de la identificación errónea de los
aislamientoscomo M gallisepticum y de posibles reacciones
cruzadas serológícas en las pruebas de parvadas de campo.
INFECCiÓN POR MYCOPLASMA
GALLlNARUM
M ga//inarum no se consideracomo una especiede mico-
plasmaaviar patógena.Sin embargo,existeun informe de
Micoplasmosis. 237
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serie de parvadas de engorda que tuvieron más decomisos
de lo normal debido a aerosaculitis. Uno de estos aisla-
mientos tiene la capacidad de inducir aerosaculitis, cuando
se da con vacuna contra EN-BI (17).
A menudo se aíslaaM gallinarum y aMo gallinaceum
como contaminantes durante los intentos por aislar mico-
plasmas aviares patógenos.
De manera inicial se clasificó como serotipo B aviar
(6,34) Y se llamó Mycoplasmagallinarum (8). Parece crecer
bien en todos los medios que se utiliza de manera común
para micoplasmas aviares, y tiene características comunes
a todos los micoplasmas, incluso la morfología celular y
de colonia, ausencia de pared celular y un requerimiento de
colesterol. No fermenta glucosa pero reduce tetrazolio, es
positivo para descarboxilasa arginina, y muestra el fenóme-
no de película y manchas (1). Existe heterogeneidad gené-
tica entre varias cepas (7), como se estableció mediante
análisis RFLP del DNA genómico.
M gallinarum se aísla por lo común de pollos, pero
también se puede encontrar en pavos (2, 13). Se ha aislado
de aves silvestres (22), patos (9) y pichones (21) Y se
considera de distribución mundial. M ga//inarum se aísla a
menudo como un contaminante durante los intentos por
aislar M ga//isepticum o M synoviae, en especial en aves
adultas. El aislamiento de M ga//inarum de embriones
de pollo (2) y la demostración del microorganismo en ovi-
ductos (5, 33) sugiere la posibilidad de transmisión en
los huevos. Se identifica rápidamente por la inmunofluores-
cencia de las colonias en agar (31). No hay pruebas seroló-
gicas disponibles.
UREAPLASMAS A VIARES
Los ureaplasmasdifieren de los micoplasmas principalmente
por su capacidad de hidrolizar urea (19). Existen varios
238 . Enfermedades de las aves
informes de aislmamiento de ureaplasmas aviares (12, 18).
Estos microorganismos reciben subsecuentementeel nom-
bre de Ureaplasma gallorale (19). No hay informes de
aislamiento de ureaplasma aviares en Norteamérica.
Se sabe muy poco acerca de su patogenicidad. El de-
safio artificial en pollos no produjo signos clínicos o
lesiones macroscópicas (18). Los pavos y pollos desafiados
con un aislamiento de ureaplasma de pavo en Hungría
desarrolló aerosaculitis fibrinosa y respuestas serológicas
(24). Los ureaplasmas también se aislaron en el este de
Europa en pavos, que presentaban problemas de fertilidad
reducida (25).
INFECCIONES MICOPLASMÁTICAS
EN GANSOS
Se aislaron tres especies de micoplasmas serológicas y
bioquímicamente distintas, en gansos en Europa (27). Uno
de éstos se caracterizó y llamó Mycoplasma anseris (3),
otro se identificó de manera subsecuentecomo Micoplasma
cloacale (28), y la tercera se llamó cepa 1220. Otros dos
aislamientos, las cepas 1223 y la 1225, también representan
dos especies adicionales aisladas de gansos (32).
Clínicamente se ha relacionado a la cepa 1220 con
reducciones en la producción de huevo, transmisión
por huevo, infertilidad, inflamación de la cloaca y del falo y
falta de ganancia de peso, en gansitos incubados (26, 28,
29), pero la prueba de la etiología es imprecisa debido a que
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(Capítulo9)
se aislaron especies mixtas de micoplasma. En la inocu-
lación experimental de embriones de ganso y en gansitos
de un día de edad, la cepa 1220 causó mortalidad embrio-
naria y menor crecimiento de los gansitos (29). También se
ha implicado a esta misma cepa en un síndrome de campo
en los gansitos con signos respiratorios y nerviosos
(30). Son necesarios más estudios para clarificar la partici-
pación de estos micoplasmas en los síndromes de campo
descritos.
INFECCIONES DE PALOMAS
PORMYCOPLASMA
Existen tres especies de Mycop/asma relacionadas princi-
palmente con palomas: M. co/umbinasa/e (15), M. co/um-
bora/e y M. co/umbinum (23). Uno o más de estos
micoplasmas se han aislado de aves normales (2, 14), así
como de aves que muestran signos de enfermedad respira-
toria (16,20,21). En pollos, un aislamiento de M. co/um-
bora/e reprodujo aerosaculitis (20).La medicación de las
palomas infectadas con M co/umbora/e con tilosina, originó
una respuestafavorable (20, 21). Aunque existan aislamien-
tos de estos microorganismos a partir de aves que muestran
signos respiratorios, y de las respuestas favorables a la
medicación, no existen pruebas concluyentes de que los
micoplasmas de palomas se encuentren implicados etioló-
gicamente en la enfermedad respiratoria de palomas que se
desarrolla de manera natural. .
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 SimonM Shane
INTRODUCCiÓN
La campilobacteriosis ha surgido como un trastorno zoo-
nótico importante asociado con una amplia variedad de
animales en producción y de compañía (111), ademásde es-
pecies mamíferas, aves de vida libre y exóticas (12). La
presentación de una enfermedad llamada hepatitis vibrió-
nica aviar (HVA) se documentó de manera amplia durante
Originalmente, este síndrome lo describió Tudor (134) en
Nueva Jersey,como una hepatodegeneración crónica carac-
terizada por baja morbilidad y mortalidad variable en par-
vadas productoras de huevo adultas. Los estudios
subsecuentesen Texas por Delaplane y colaboradores (26)
dieron a conocer un patógeno proveniente de casos de
campo que podría propagarse en embriones de pollo de siete
días de edad inoculados vía saco vitelino. Primero, Winter-
field y Sevoian (143) mencionaron un síndrome aparente-
mente similar, hepatitis infecciosa aviar (HIA) de cinco
parvadas en Massachusetts con 35% de disminución en la
producción de huevo, morbilidad de 10% y mortalidad
acumulativa de la parvada de 15 %. Las lesiones macroscó-
picas comprendían necrosis hepática focal a difusa y hemo-
rragias subcapsulares. El examen histológico reveló focos
linfocíticos y granulocíticos y proliferación de conductosbilia-
res. Fue posible reproducir dicha hepatopatia en pollos
jóvenes y gallinas adultas con liquido vitelino de hue-
vos embrionados inoculados con homogeneizado de hígado
de casos de campo (109). Investigaciones subsecuentes
mostraron que el agente era de 0.3 ~ y 0.5~ de largo y
sensible a la oxitetraciclina ya la furazolidona(144).
241
el decenio de 1965 (43). Esta enfermedad se atribuía retros-
pectivamente a una infección por Campy/obacter jejuni
(94), aunque la evidencia epidemiológica contemporánea
no apoya ninguna relación entre C. jejuni y el síndrome
clásico caracterizado por hepatopatía (124).
Ya que varias especies de aves domésticas sirven como
reservorios de C.jejuni (63,88), la infección es significativa de
manera primaria con relación en la enterocolitis por alimento
(37) en consumidores de pollo (49), pavo (2) Y tal vez huevo (1 14).
Los estudios acerca del aislamiento de HIA confirma-
ron la disposición del saco vitelino embrionario para la
propagación (108). Las investigaciones llevadas a cabo por
Hofstad y colaboradores (52) acerca de los aislamientos
derivados de casosde campo de HIA en 10wa, mostraron un
microorganismo curvo similar a los vibrios (MSV) que
resultó letal para los embriones. Este agente también era
sensible a las tetraciclinas y a la furazolidona.
Durante 1955 a 1958, los MSV fueron aislados por
Peckham (93) a partir de 29 casos de campo del síndrome
de hepatitis, que se diagnosticó con base en la historia de la
parvada, los signos clínicos y lesiones macroscópicas. Estos
MSV se aislaron mediante inoculación de huevos embrio-
nados con una suspensión de hígado de aves afectadas o
por cultivo de bilis en medio de agar sangre. Se consideró
significativo que la necrosis hepática podía inducirse en po-
llos susceptibles después de cuatro pasajes del agente en
agar sangreincubado a 37 °C en condiciones microaerobias.
Con base en la tipificación del microorganismo y a su
semejanzacon los aislados obtenidos de casosde campo por
otros investigadores, el síndrome se denominó hepatitis
vibriónica aviar.
242 . Enfermedadesde las aves
El aislamiento de un grupo de MSV terrnófilos a partir
de casos de enterocolitis humana (64), favoreció las com-
paraciones entre estos microorganismos o aislamientos
aviares derivados de casos de HIAlHVA (32). Ambos gru-
pos de bastones curvos microaerófilos produjeron catalasa
y fueron menos tolerantes al cloruro de sodio que los MSV
de origen humano.
Una relación entre MSV y el síndrome de hepatitis fue
indicada por los resultados de estudios conducidos en el
estado de Nueva York (48). Microorganismos similares a
los vibrios se recuperaron de 47% de muestras de bilis
obtenidas de 30 casos de campo clasificadas como presun-
tivas de HIAlHVA con base en la historia, observaciones
clínicas y lesiones macroscópicas. En contraste, se cultiva-
ron MSV en sólo 2% de 173 envíos que no correspondían
al perfil de HIAlHVA. Se demostró que tanto el agar verde
brillante como el agar sangre son útiles para el cultivo
de MSV de bilis, y produjeron un índice de recuperación de
32% comparado al 35% con embriones.
Los estudios en aislamientos de campo derivados de
parvadas ponedoras en Ontario, mostraron que los MSV
aislados de bilis o de contenido cecal de aves especificas
mostraron idénticos criterios serológicos y bioquimicos.
También se observó que los MSV derivados de varios
envíos mostraron diferencias en patogenicidad y capacidad
para colonizar el ciego (133).
Un estudio reciente acerca de la prevalencia de C.
jejuni en aves de engorda provenientes de 44 granjas mues-
treadas al momento del procesamiento, indicó que 21% de
223 hígados tenia lesiones necróticas que contenían tres
biotipos de C. jejuni.
En contraste, se consiguió un índice de aislamiento de
12% a partir de 50 hígados no afectados que contenían el
biotipo 2 de manera predominante. No obstante, estas
observaciones no podrían apoyar el concepto de los autores
de que C.jejuni ocasionó las lesiones hepáticas (16).
En las revisiones de la bibliografia relacionada con el
complejo HIAlHVA, es evidente que se presentó un sindro-
ETIOLOGíA
La campilobacteriosis se atribuyó a infección con microor-
ganismostermófilos del género Campylobacter (107). Las tres
especiesde importancia clinica, C.jejuni, C. coli y C. lardis,
son microaerófilos, gramnegativos, espirales, uniflagelados
que demuestran movimiento rápido caracteristico cuandose
examinan mediante microscopio de campo oscuro (118).
Clasificación
La nomenclatura del género Campylobacter ha estado so-
metida a cambios frecuentes en respuesta a criterios bioquí-
(Capítulo 10)
me de campo en gallinas de postura comerciales, antes y
durante mediados del decenio de 1960. El síndrome se
caracterizó por baj a morbilidad y mortalidad con degenera-
ción del hígado como el diagnóstico principal característico.
La pregunta común que enfrentan los patólogos y epidemió-
logos es la total diferencia del trastorno como una entidad
clínica de EUA y la parte oeste de Europa.
Los estudios conducidos durante los pasados años no
produjeron la hepatopatía con cepas de C. jejuni derivadas
ya sea de seres humanos o especies aviares (103, 104). Se
observó que sólo la enteritis, caracterizada por diarrea,
puede ser inducida por pollos recién nacidos infectantes
(141) o pavipollos (69), como también mamíferos para
alimento (30), especies exóticas (74) y de compañía (31).
En Canadá y algunas regiones de EUA, se ha descrito
una hepatitis-esplenomegalia necrótica hemorrágica en
gallinas ponedoras comerciales. Hasta el momento, no se
ha definido la etiología, pero se ha aislado C. jejuni prove-
niente de los hígados de aves afectadas (99).
Existen dos explicaciones especulativas para la des-
aparición del complejo HIAffiVA. La enfermedad original
pudo ser causada por un patógeno distinto a los MSV que
se aisló; sin embargo, la reproducción experimental de la
enfermedad con un agente cultivado en medios artificiales
tiende a desaprobar esta tesis (93). Es más probable que los
MSV interactuaran de manera sinérgica como un oportunis-
ta con algún otro patógeno (142), de modo análogo a la
relación entre C. jejuni y parvovirus en perros (34) o con
agentes inmunosupresores o debilitantes en los humanos
(77). El patógeno primario o cofactor puede eliminarse de
manera subsecuente mediante programas de inmuniza-
ción introducidos a mediados de los años sesentas.No existe
evidencia experimental concluyente que indique los
MSV aislados de casos del complejo HIA/HVA fueran de
hecho campilobacter. Los intentos en 1985 por propagar y
tipificar al agente recuperado de material de vitelo lio-
filizado congelado almacenado desde 1960, no tuvieron
éxito (21).
micos y taxonómicos. Varios esquemasde clasificación para
el género se han descrito (40, 60), los cuales designan de
manera clara a C. jejuni, el microorganismo predominante
aislado de huéspedes aviares, como una especie válida y
separada(121) Y no una subespecie de C. fetus como en las
primeras citas bibliográficas. La filogenia de las campilo-
bacterias se ha evaluado con base en la secuencia 168 del
ácido ribonucleico ribosómico, con C. jejuni, C. co/i y
C. /aridis incluidos en la hornologia del grupo 1 (132).
C. jejuni es el miembro de la triada termófila que se presenta
con más frecuencia pero C. co/i puede aislarse ocasio-
nalmente del tracto intestinal en aves domésticas y produc-
tos derivados de la carne (84, 102). C. /aridis, antes referido
como CTRAN (campilobacteria termófila resistente al

ácido nalidíxico) (7) es la especie restante en el grupo
termófilo y se aisló principalmente de aves ;narinas de vida
libre como gaviotas (especies de Larus) (58).
Moñología y tinción
Las campilobacterias son bastones curvos espiralmente que
parecen "8" o formas con ala de gaviota, y varían en tamafto
de 0.2 ~ a 0.8 ~ en diámetro y 0.5 ~ a 6.0 ~ de longitud.
Todas las especies son móviles y presentan un solo flagelo
polar, aunque en ocasiones se observan bipolares (120). Las
campilobacterias son gramnegativas, pero requieren una
tinción basada en fuchina debido a su relativa incapacidad
para captar la safranina ( 106).
Requerimientos de crecimientos
Las campilobacterias de importancia clínica muestran cre-
cimiento óptimo sobre medios artificiales a 43 °C (118),
aunque se presenta crecimiento mínimo a 37 °C.
Las campilobacterias son microaerófilas, y su pro-
pagación satisfactoria requiere una atmósfera con 5% de
oxígeno, 10% de bióxido de carbono y 85% de nitrógeno
(98). Para laboratorios que llevan a cabo rutinariamente el
aislamiento de campilobacterias, serecomienda que adquie-
ran una mezcla de gas comercial. Un análisis de métodos
alternativos para obtener un microambiente aerobio, inclu-
so gas comercial, frascos con vela y torbal o aplicación del
principio de Fortner, ha demostrado varias desventajas re-
lacionadas con la disminución del crecimiento, periodos de
incubación extensos o mayores costos (44).
Son necesarios los métodos de transporte y de almace-
namiento apropiados para las campilobacterias, debido a
que estos microorganismos son sensibles a la desecación.
Un medio brucela semisólido enriquecido que incorpora
10% de sangre de ovino, puede utilizarse para conservar la
viabilidad de cultivos para su transporte a 25 °C por más de
tres semanas(139). Se compararon seis medios de transpor-
te alternativos en un estudio estructurado acerca de la sobre-
vivencia de C.jejuni. El medio Cary-Blair con contenido de
agar en bajas concentraciones fue mejor que el medio
de Stuart para periodos de almacenamiento que exceden los
siete días a 25 °C (76). Tanto el medio líquido de Stuart como
el semilíquido de Cary-Blair para transporte, son comercial-
mente accesibles en tubos de plástico con hisopos de punta
de rayón para facilitar el muestreo de material biológico
para el envío subsecuente a un laboratorio de diagnóstico.
Durante el decenio de 1970 se introdujeron los medios
selectivos que contienen compuestos antimicrobianos, lo
cual facilitó el aislamiento y la propagación de campilobac-
terias (91). Los medios comerciales que contienen agar
brucela; base de agar sangre; sangre de ovino, bovino o
equino y varios aditivos antibióticos, incluso bacitracina,
novobiocina, trimetoprim, actidona, cicloheximida, cefalo-
tina y colistina. Las diferencias en el origen de la sangre y
contenido de antibiótico del medio se han evaluado en con-
diciones de campo y de laboratorio. El medio BU-40 ha
demostrado ser mejor que los medios Skirrow y Butzler, en
términos de eficacia de aislamiento de C. jejuni (82). En el
medio Preston, un agar selectivo que incorpora sangre de
equino lisada y antibióticos, se producen más altos índices
Campilobacteriosis. 243
de aislamiento de C. jejuni que el medio de Skirrow, de
Butzler, de Blaser o de Campy-BAP. La recuperación pue-
de aumentarse por preincubación en caldo enriquecido
Preston (15). Se ha desarrollado un medio semisólido
para transporte y enriquecimiento de muestras fecales, el
cual aumenta el índice de recuperación de C.jejuni, a partir
de pacientes que reciben tratamiento con antibiótico, y de
sus contactos (19). Un medio selectivo libre de sangre
que contiene carbón vegetal es eficaz para el aislamiento de
C. jejuni al igual que el medio convencional de Skirrow
(62). El agar Campy-Choc, un medio libre de sangre y de
carbón vegetal, se comparó favorablemente con tres medios
convencionales que produjeron 0.3% de índice de aisla-
miento de C.jejuni en una investigación de 2890 muestras
fecales humanas (137).
El estado actual de los patógenos entéricos aislados,
incluso campilobacterias, se ha revisado de manera extensa
con referencia específica para la selección y preparación de
muestras, preenriquecimiento y siembra en placa selectiva.
A pesar de la introducción de pruebas de inmunovaloración
y genéticas, los medios convencionales proporcionan selec-
tividad aceptable e inhibición para el diagnóstico y propó-
sito de investigación (38).
Morfología de la colonía
El periodo de incubación para detectar el crecimiento de
la colonia, por lo general, excede las 24 horas. Con una
baja concentración de microorganismos en el inóculo o
cuando se utiliza un medio inhibidor, puede ser necesaria la
incubación por más de 72 horas para observar la formación
de las colonias (82). En el primer aislamiento, las colonias
pueden ser planas, translúcidas y grisáceas con tendencia a
coalescer o elevarse, opacas y de color pardo grisáceo con
márgenesdiscretos(120). La presencia de colonias en enjam-
bres seatribuye al alto contenido de humedad de medios recién
preparados en contraste con las discretas colonias formadas
en medios con más días de preparación antesde la inoculación
(17). Las colonias no son hemolíticas en agar sangre (121).
Propiedades bioquímicas
Debido a que las campilobacterias no son capaces de fer-
mentar carbohidrato s, la energía se deriva a partir de la
degradación de aminoácidos. Las tres especiestermófilas de
importancia clínica reducen la selenita, son oxidasa y cata-
tasa positiva, y son indol negativas (118). La diferen-
ciación entre C. jejuni, C. coli y C. laridis se basa en su
sensibilidad al ácido nalidíxico y la hidrólisis de hipurato
(cuadro 10-1).
Se incorporaron las propiedades adicionales de la hi-
drólisis de DNA y la producción rápida de sulfuro de
hidrógeno en un esquema de amplia biotipificación para las
tres especies (cuadro 10-2).
Una evaluación de varias características bioquímicas
de 264 cultivos permitieron la diferenciación entre ocho
especies o subespeciesde Campylobacter (51,71).
Otras fuentes han definido hasta ocho biotipos de
C.jejuni con base en la hidrólisis de DNA y de hipurato,
ademásde crecimiento en agar con extracto de levadura-car-
bón vegetal (51). Los detalles relativos a las reacciones
 244 . Enfermedades de las aves
(Cavítu/o 10)

concentradas del microorganismo en caldo brucela, la su-

pervivencia se extendió a tres años a -80 °C (]2]).
La pasteurización por irradiación a dosis de 1.0 kGy
de una fuente cobalto 60 eliminó de manera eficaz la con-
taminación superficial con C.jejuni a una concentración de
]03 UFC/cm2 (146).

C. fetus + R Resistencia quimica

+ I + ~ 1:: La sensibilidad in vitro de C. jejuni a varios desinfectan-
C. coli S
: I = . tes, se midió utilizando tres cepasde microorganismo aislado
C. jejuni de pacienteshumanoscon diarrea. Una solución I :200 000 de
r: I~rirliq . .¡. hipoclorito sódico a 5% y una solución a2.5% de formaldehído
a 10% destruyeronC. jejuni en 15 minutos. El contacto con
*Fuente: (119).
R = resistente: S = sensible
fenol orgánico a 0.15% en 1:50 000 de un cuatemario de
amonio o 0.125% de glutaraldehído mató una suspensión
de 1ü7UFC de C.jejuni en un minuto (134). La resistencia
a agentes químicos se aumenta por la acción protectora de
material biológico. En un estudio comparativo de la eficacia
de desinfectantes químicos utilizados en la industria alimen-
ticia, se demostró que el ácido succínico a 3%, glutaralde-
hído 0.5% y 25 ppm de poli-(hexa-hidrocloruro de
hexametilenebiguanida) fueron capaces de reducir de ma-
nera significa~iva la concentración de C. jejuni en la super-
Hidrólisis de
ficie de los muslos de pollo. Las concentraciones de cloro
hipurato
menores a 120 ppm fueron ineficaces en condiciones de
Prueba rápida simulación de inmersión en los tanques de plantas procesa-
H2S doras de aves domésticas (146).
Hidrólisisde
DÑAV"~'~V~
1_1+1_1+1_1+1_1+Sensibilidad
I-I~I-I~I-I"'I-I'" al antibiótico
Fuente: (71). La sensibilidad al antibiótico de las tres campilobacterias
"Biotipo termófilas se ha documentado de manera extensa (61, 121).
Un estudio conducido en Suiza demostró mucha similitud
en la sensibilidad al antibiótico entre casi 75 aislamientos
derivados de pacientes humanos diarreicos y de aves de
bioquímicas de lascampilobacteriastennófilas sehan revisado engorda procesadas. La mayor parte de los aislamientos
con referencia específica a las características diferenciales resultaron sensibles a la eritromicina y doxiciclina, aunque
entre los aislamientos de campo (40, 118, 121). una elevada proporción de las cepas eran resistentes a las
tetraciclinas y se obtuvo una respuesta aceptable con genta-
Resistencia a los agentes fisicos, micina, cloramfenicol y carbenicilina (129). Se obtuvieron
quimicos y antibióticos resultados similares en una investigación con 276 aisla-
mientos de animales para carne, que incluian 107 derivados
Agentes físícos de pollo y 403 aislamientos de humanos de un hospital en
Campilobacter es en extremo sensible a la desecación. Una Bruselas. La furazolidona resultó ser el compuesto más
suspensión de C. jejuni impregnada en papel filtro no so- eficaz, con la mayoria de los aislamientos humanos y ani-
brevive más de dos horas a 20 °C (76). La infectividad se males también sensibles a la eritromicina y gentamicina.
conserva por cuatro semanas en agua a 4 °C (9), pero Casi 26% de las cepas de pollos fueron resistentes a las
C. jejuni puede permanecer viable en leche por tres semanas tetraciclinas (136). En la evaluación de la eficacia de 16
a 4 °C y por 24 horas a 25 °C (100). compuestos antimicrobianos con 103 aislamientos clínicos
Un estudio de la supervivencia de C.jejuni en sistemas de C.jejuni, la kanamicina y la gentamicina fueron comple-
biológicos demostró que el microorganismo puede multipli- tamente eficaces, en contraste con la tetraciclina, penicilina
carse en bilis almacenada por dos meses a 37 °C, pero se G, y la eritromicina. Cerca de 38, 26 y 13% de los aislamientos
destruye con rapidez en orina humana a la misma tempera- fueron resistentes a estos tres compuestos, respectivamente
tura. A 4 °C, C. jejuni se conservó viable por tres semanas (79). Los mecanismos bioquímicos y aspectos genéticos
en heces y cinco semanas en orina (10). C. jejuni persistió de la resistencia a los antibióticos en campilobacterias, han
por un periodo de 10 días en porciones de pollo almacenadas sido revisados con relación a las quinolonas, tetraciclinas,
a -9 °C o -12 °C, y la contaminación se pudo detectar aminoglucósidos y macrólidos (131).
después de 182 días de almacenamiento a -20 °C (145).
Los cultivos liofilizados de C. jejuni en caldo de bru-
Serotipificación
cela con 0.16% de agar y sangre se conservaron viables por
muchos MOS. Cuando se agregaron sustancias crioprotec- Se obtuvo un avance importante en la serotipificación de
toras como el sulfuro de dimetil o el glicerol a suspensiones C. jejuni con la introducción del esquemaPenner basado en
.
Fuente: (119)
R = resistente; S = sensible

.Fuente
Ainlinn (71).

los antigenos solubles, tennoestables "O" derivados de
lipopolisacáridos superficiales (95). Los antisueros produ-
cidos en conejos pueden aplicarse a una técnica de hema-
glutinación pasiva para identificar 60 serotipos de C.jejuni.
Estudios subsecuentes demostraron que C. jejuni y C. co/i
tienen antigenos individuales, con relación mínima entre es-
pecies(96). El esquema alternativo de serotipo Lior se basa
en antigenos H tennolábiles (72). Este sistema se lee me-
diante aglutinación en placa y requiere absorción múltiple de
antisueros heterógenos. En una comparación entre los dos
esquemas, la técnica Penner resulta ser marginalmente
más especifica que el sistema Lior, y aunque requiere más
equipo, es más rápida en condiciones prácticas en un labo-
ratorio de diagnóstico (92).
El análisis de restricción de la endonucleasadel DNA
bacteriano (BRENDA), se ha utilizado para diferenciar
campilobacterias. Un estudio epidemiológico ha demostra-
do que 50% de una muestra de 316 aislamientos de C.jejuni,
representando II de 60 tipos BRENDA fueron comunes en
humanos y aves (57).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales
Las aves domésticas sirven como reservorios primarios de
campilobacterias termófilas (41). Más de 90% de los pollos
de engorda puede estar infectado (8), mientras que 100% de
pavos (70, 74, 76) Y 88% de los patos domésticos (97)
pueden presentar los microorganismos.
Varias especies de Campylobacter se han aislado de
palomas de vida libre en EVA (75) Y Japón (65). La infec-
ción se ha observado entre aves de caza, incluyendo perdi-
ces, faisanes (138) Y codornices (80). Campylobacter ha
sido aislado de aves marinas como frailecillo (59) y gaviotas
(58) de aves zancudas (39) y de anseriformes migrato-
rias (89). Cerca de 8% de las muestras tomadas de ocho
especies (columbiformes y paseriformes) en una investiga-
ción japonesa produjo C.jejuni. Se observó que se obtuvieron
índices de recuperaciones numéricamente más altos de ani-
males carrofieros y omnívoros que de granívoros (54). La
prevalencia de C.jejuni en especies de aves es una función
de la intensidad de vigilancia, ya que la colección diligente
y el cultivo por lo general revelan infección intestinal en
muchos órdenes de aves exóticas y domésticas en un área
específica (3, 147).
Huéspedes experimentales
La amplia variedad de especies de laboratorio susceptibles
a C.jejuni incluye conejos, ratones, ratas, cricetos y prima-
tes (33). Los animales modelo para la enterocolitis por
campilobacterias de humanos incluyen ratones (13), crice-
tos (35) y hurones (36).
Campy/obacter puede propagarse in vitro en sistemas
de cultivo de tejido, incluso células ováricas de criceto chino
(45), células HeLa (28) y líneas celulares epiteliales huma-
nas (18). Los huevos fértiles de pollo sirven como un
Campilobacteriosis. 245
sistema conveniente para el aislamiento y propagación de
campilobacterias. Tanto la infección de embriones por C. je-
juni como por C. coli, puede obtenerse por via corioalantoi-
dea como por inyección intravenosa directa en el dia 11 de
incubación (29). El sistema embrionario puede utilizarse
como modelo para diferenciar entre la virulencia relativa
de varias cepas de C.jejuni y C. coli derivadas de casos de
enterocolitis humana y animal. Cuando se introducen a
través del saco vitelino, hacia huevos embrionados de las
especies correspondientes, resultan mortales los aislamien-
tos fecales de C.jejuni provenientes de pollos y pavos (69).
Transmisión
A pesar del hecho de que C. jejuni prevalece como un
comensal intestinal en pavos criados en piso, reproductoras
pesadasy reproductoras de postura, no existe evidencia que
demuestre que puedan transmitirse verticalmente las cam-
pilobacterias mediante infección transovárica o por penetra-
ción del cascarón del huevo después de ser puesto. En una
extensa investigación no se demostró C. jejuni en huevos
fértiles de pavo y pavipollos derivados de una parvada
conocida como portadora del microorganismo (1). Otro
estudio demostró que C.jejuni no penetró los cascaronesde
los huevos producidos por gallinas criadas enjaula, a pesar
de haberse recuperado el microorganismo del intestino y
heces (27). El aislamiento poco frecuente de C. jejuni de
membranas internas y externas de huevos refrigerados se
atribuye a que el cascarón ha sido daftado. La falla en
demostrar C. jejuni en o sobre la superficie de huevos para
plato se confirmó en estudios de campo efectuados en tres
granjas en Louisiana (14) y en 23 unidades en Nueva York
(6). Es posible inducir la penetración al huevo mediante
inmersión en una suspensión de C. jejuni (86) o técnicas
diferenciales de temperatura o de presión (22). Se concluyó
que en condiciones comerciales prácticas de desecación
se destruyen los microorganismos en la superficie de hue-
vos limpios en un corto periodo después de la postura.
La contaminación artificial de huevos con una suspensión
fecal de C. jejuni demostró que la viabilidad no excedía las
16 horas y que 50"/0 de cascaronescontaminados artificial-
mente fueron libres de campilobacterias virales en 10 horas
(114). Desechando los huevos puestos en piso, la elimina-
ción fisica de pequefias cantidades de materia fecal adherida
a la superficie del cascarón y la fumigación o desinfección
química a las dos horasde la colección, sereduce la posibilidad
de la transmisión al huevo de campilobacterias (115).
Los experimentos han demostrado de manera conclu-
yente que la contaminación del alimento yagua por porta-
dores intestinales crónicos transmite C. jejuni hacia
contactos susceptibles (81). Este estudio también demostró
que la infección intestinal persistió por lo menos 63 días en
pollos de engorda criados en pisos de alambre, lo que
previene la coprofagía.
La mosca doméstica (Musca domestica), la cual puede
adquirir C. jejuni a partir de la cama contaminada, es capaz
de transmitir la infección a pollos susceptibles en condicio-
nes controladas de laboratorio (113). Una investigación de
campo reveló que 50% de moscas domésticas en la vecindad
de una granja de aves se encontraba infectada con C. jejuni
(101) y la recuperación del microorganismo a partir de
246 . Enfermedades de las aves
cucarachas (135), implica que los insectos participan en la
transmisión de la campilobacteriosis.
La presencia de C. jejuni en las heces de gorriones
domésticos capturados en una caseta de pavos sugiere la
participación de las aves de vida libre en la introducción
de la infección hacia las parvadas de aves de tipo comercial
(1, 122).
Las investigaciones en pollo de engorda (85) y pavos
(1) demostraron que los pavipollos y pollitos permanecen
sin infectarse por más de tres semanas cuando se instalan
en casetas por completo desinfectadas con cama nueva.
Tanto C.jejuni como C. coli, pueden introducirse en casetas
mediante animales de compañía no confinados, insectos y
zapatos contaminados con heces y cama (4). Las campilo-
bacterias se diseminan con rapidez en las parvadas por
infección horizontal, fecal-oral. El consumo de alimento
contaminado fecalmente y la cama, y el agua no clorinada
en bebederos de canaleta contribuyen a la diseminación de
los microorganismos (41). Las cepas aviares de C. jejuni
tienen una notable capacidad para diseminarse horizontal-
mente entre los pollitos en las incubadoras durante las
últimas 24 horas de incubación, y con el subsecuente pro-
cesamiento posterior a la incubación: La infección artificial
de un ave en la incubadora dio como resultado la recupera-
ción de C. jejuni de 70% de los intestinos de los pollitos en
contacto después de 24 horas (23).
Periodo de incubación
C. jejuni colonizó los tractos intestinales de 62% de un
grupo susceptible de pollitos de engorda de un día de edad
en 24 horas, luego de la administración de 102UFC por vía
intracloacal, o 104 UFC instiladas en el buche. La propor-
ción de pollos que produjo C. jejuni en muestras cloacales
aumentó a 88% y 97%, respectivamente, en el tercer y
cuarto día posinfección (116). En codornices japonesas, se
pudo recuperar C. jejuni d~ las heces (4, UFC/g) un día
después de recibir una dosis oral de 108 UFC (78).
Signos clínicos
La gravedad de los cambios clinicamente detectables, por
lo general limitados a depresión y diarrea, depende de la
dosis infectante, la cepa de C. jejuni o de C. coli, y la edad
del huésped. El estrés ambiental concurrente o enferme-
dades interrecurrentes y la inmunosupresión pueden exacer-
bar la patogenicidad de C. jejuni.
Una cepa patógena invasiva de C. jejuni aislada de
pacientes con diarrea en México, produjo diarrea en 88%
de un grupo de pollos de un día de edad, los cuales recibie-
ron oralmente 108microorganismos. A las 24 a72 horas, los
pollos afectados mostraron depresión, saturación fecal del
plumaje del ano y heces acuosas, las cuales persistieron
durante ocho días. En pollos infectados, se observó una
mortalidad de 32% de los cuales C. jejuni pudo aislarse de
sangre del corazón y del tracto intestinal (103). La infec-
ción de pollos holoxénicos (criados de manera convencio-
nal) con C. jejuni en una investigación diseñada para
observar la exclusión competitiva, dio como resultado dia-
rrea pasajera (123). Observaciones similares se hicieron
en pollos de engorda que fueron inoculados con 103 a 106
(Capítulo 10)
UFC de C. jejuni derivados de pacientes diarreicos en
Bangladesh (104).
En contraste, infecciones experimentales no produje-
ron ninguna anormalidad clínica en pollos de engorda de 2
a 3 días o tres semanas,aunque la colonización intestinal se
obtuvo mediante inoculación por vía oral y de la cloaca
(116). En comparación con la susceptibilidad por edad, se
indujo la diarrea en pollos a las 12 horas de incubación,
comparados con aves de tres días de edad, las cuales no se
afectaron por úna dosis de 109UFC. Los signos de C.jejuni
incluyeron diarrea, caracterizada por la presencia de moco
y sangre, que comienza a las seis horas de la inoculación y
se extendió por 10 días. La recurrencia de la diarrea se
presentó en los sujetos en casetasde piso de alambre, que
no permiten la coprofagia (141).
C.jejuni aislado de las heces de pavos, originó diarrea
espumosa pasajera y deprimió el peso corporal a los 21
días en pollonas infectadaspor vía oral, ya seaa los 2 o 4 días
de edad con 5 x 106UFC. En contraste,C.jejuni obtenido de
pollos, resultó apatógeno cuando se introdujo en pollitos
de 2 y 3 días de edad (69). La colonización intestinal de las
aves de engorda no afectadas de manera clínica, puede estar
influida por factoresgenéticospresuntamenterelacionadoscon
el complejo mayor de histocompatibilidad, controlados, por
genes de respuesta inmunitaria designados como Gregion
(128).
lesiones macroscópicas
El cambio principal relacionado con la infección por C. je-
juni en pollos comprende la distensión del tracto intestinal
que se extiende desde el asa duodenal distal hasta la bifur-
cación de los ciegos. Se presenta acumulación de moco y
fluido acuoso(104), y dependiendode las propiedadescitotó-
xicas del Campylobacter implicado, pueden presentarse he-
morragias (141) compatibles con las observaciones en la
campilobacteriosishumana(66).
En pollos recién nacidos en contacto con infección por
cepas tóxicas e invasivas de C. jejuni, se observaron man-
chas rojas o amarillas en el parénquima hepático durante las
últimas 24 horas de incubación (23). Esta observación puede
relacionarse con un experimento en el cual se indujo necro-
sis focal hepática en 60% de un grupo de aves infectadas
experimentalmente a las que se les administró ciclofosfami-
da como inmunosupresor. Los pollos testigo no tratados
infectados con C. jejuni, no presentaron lesiones hepáticas
(124). Es probable que seanecesario un sistema inmunitario
funcional para prevenir la diseminación del microogranis-
mo del tracto intestinal (14).
lesiones histológicas
Los cambios histológicos atribuidos a la infección por
C. jejuni incluyen congestión e infiltración de células mo-
nonucleares de la lámina propia y la destrucción de células
de la mucosa en todo el tracto intestinal. Se observó edema
de la mucosa en el íleon y los ciegos, con acumulación de
moco, eritrocito s, células mononucleares y algunos po-
limorfonucleares en la luz. A las 48 horas de la infección
fueron evidentes la hiperplasia y atrofia dé las vellosidades
en el yeyuno distal. El examen por microscopio electrónico

reveló la presencia de campilobacterias en y dentro de las
células del epitelio y la lámina propia (141).
En casos leves caracterizados por distensión del yeyu-
no, los cambios microscópicos se confinaron a edema de la
submucosa con bastones gramnegativos curvos adheridos
al borde de cepillo y en los enterocitos (104).
DIAGNÓSTICO
Las campilobacterias terrnófilas pueden aislarse de heces y
de contenido cecal y yeyuno. Con la infección sistémica, el
microorganismo puede recuperarse de tejido hepático, bilis
y sangre. Debido a la sensibilidad de las campilobacterias a
la desecación, se necesita[} precauciones especiales para el
envío de materia fecal o de otro material biológico a un
laboratorio de diagnóstico. Es aconsejable muestrear utili-
zando algún sistema de transporte comercial como hisopos
con punta de rayón, el cual se inserta en un tubo que contiene
medio Cary-Blair. Las muestras de bilis pueden obtener-
se por aspiración directa de la vesícula con una jeringa de
tuberculina estéril.
El aislamiento de campilobacterias terrnófilas requiere
de la incubación de cultivos por 48 a 72 horas a 43 °C en
una atmósfera microaerobia. Se necesita[} medios selectivos
para suprimir el crecimiento de contaminantes en muestras
fecales y otros biológicos (9]). La diferenciación entre
C. jejuni, C. coli y C. laridis y sus biotipos, puede lograrse
mediante el criterio de temperatura de incubación, sensibi-
lidad al ácido nalidíxico, hidrólisis de hipurato y producción de
sulfuro de hidrógeno (7], ]] 9). Puede utilizarse un esquema
de serotipificación como el sistema Penner, para identificar
microorganismos específicos con fines de investigaciones
epidemiológicas (96).
En cultivos del microorganismo se detectauna proteína
de membrana externa de C. jejuni, 45 kD, mediante la apli-
cación de una sonda de oligonucleótido en una prueba de
hibridización de punto.
IMPORTANCIA EN SALUD PÚBLICA
La campilobacteriosis en humanos es una enfermedad de
origen alimentario de importancia creciente (11, 24, 110,
112). Durante 1984, el índice de aislamientos de Campylo-
bacter en EVA afectó a una población de 4.9/100 000 con
C. jejuni representando 99% de las especies cultivadas
(130). Esta estimación indica de manera general, la preva-
lencia real de campilobacteriosis, que puede ser la causante
de 2.1 millones de casos al afto en EVA (83). Las proyec-
ciones de costo relacionadas con el diagnóstico y tratamien-
to de la campilobacteriosis en humanos, incluyendo la
pérdida de productividad y muertes, varían de 700 a 1400
millones de dólares (EVA) por afto.
Los primeros estudios acerca de la epidemiología de
campilobacteriosis intestinal en poblaciones humanas
demostraron que el consumo de carne de pollo fue un factor
Campilobacteriosis. 247
de riesgo importante (12,87,117). El alto índice de por-
tadores de campilobacterias en el tracto intestinal de pollo
de engorda (47) y pavos (73) contribuye a la contaminación
durante el procesado de las aves (42). Esto se refleja en
las altas cantidades de C.jejuni en la carne de aves (90). La
recuperación de campilobacterias de canalesde pollo es casi
seis veces mayor que en la carne de puerco o de bovino, y
varía de 30 a 100% de muestras observadas (125).
La relación de las campilobacterias con la carne de aves
representaun potencial importante de infección en humanos
por alimentos en condiciones deficientes de manejo, refri-
geración insuficiente y preparación inadecuada (25, 53). La
correlación entre serotipos específicos de C.jejuni y C. coli
en aves domésticas y en humanos diarreicos se ha documen-
tado bien, con los grupos Penner 2, 5, 7, 9 y 22 principal-
mente (5). El personal en las plantas procesadoras de aves
se encuentra expuesto a la campilobacteriosis por manejo
de material contaminado y puede considerarse como una
enfermedad ocupacional a este trastorno (46, 56). Un brote
de enteritis por Campylobacter en Suecía, afectó a 71% de
un grupo de 24 trabajadores eventuales, quienes llegaron a
enfermar a las dos semanasde trabajar en una planta procesa-
dora de pollo. En contraste,sólo se infectó 30% de empleados
a largo plazo (20). La dinámica de la contaminación por
Campylobacter de la carne de aves domésticas y su relación
con la infección intestinal en humanosseha revisado de manera
extensa despuésde efectuar un estudio epidemiológico com-
pleto, llevado a cabo en King County, Washington (49, 50).
Con base en estudios de campo que muestran una baja
prevalencia de contaminación del huevo con C. jejuni y la
sensibilidad del microorganismo a la desecación y las prue-
bas de compuestos de lavado de cascarón en la industria, no
parece que la campilobacteriosis sea atribuible al consumo
de huevos para plato producidos comercialmente (55).
PREVENCiÓN Y CONTROL
Aplicar acciones preventivas con el fin de reducir la infec-
ción por campilobacterias en parvadas de pollo de engorda
criados en piso con cama, no resulta práctico. Aunque las
medidas extr~mas de bioseguridad pueden limitar la intro-
ducción de campilobacterias a las granjas reproductoras, las
prácticas usuales en la industria de pollo de engorda en
EVA, contribuyeron con la infección antes de la depleción.
En condiciones comerciales, el movimiento irrestricto del
personal, el reciclado de la cama y el uso de casetas con
pisos de tierra ventiladas de manera convencional, favore-
cen la entrada de moscas, insectos y tal vez, aves silvestres,
todo contribuye a la colonización del tracto intestinal por
Campylobacter jejuni y C. coli (112). Ya que la coprofagia
asegura la rápida diseminación horizontal de la infección en
una parvada(81), puede ser necesario el crecimiento en pi-
sos de malla para reducir la transmisión o hacerla evidente.
La descontaminación a fondo, incluyendo la eliminación
de la cama y la desinfección del equipo y de las instalacio-
nes, seguidas por un periodo de descanso de por lo menos
siete días, eliminará de manera eficaz las campilobacterias
residuales en las casetas(37).
248 Enfermedades de las aves
A pesar de los estudios iniciales demostrando la inhi-
bición de la colonización de Campylobacter de las vías
intestinales, por medio de exclusión competitiva de flora
(124), pruebas actuales han demostrado resultados variables
en los índices de reducción de infección (116). Cultivos
definitivos que incluyen Citrobacter diversus, Kleibsiella
pneumonia y Escherichia coli, junto con 2.5% de manosa
dietaria, redujeron de manera significativa los índices de
colonización intestinal, pero no eliminaron la infección
(105). Estos datos se atribuyen a la relación de C. jejuni
con la capa intraluminal de mucina y a la incapacidad del
microorganismo para adherirse a los enterocitos (127).
Aunque no es realista lograr la eliminación completa
de la infección por Campylobacter durante el periodo de
crecimiento, sí es posible disminuir la contaminación en la
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(Capítulo 10)
planta de procesamiento, por medio de la desinfección del
transporte y por suspensión del alimento por lo menos ocho
horas antes de vaciar una parvada. La descontaminación
después del procesamiento de las canales y porciones
con soluciones químicas, reducen la cantidad de C. jejuni.
El lavado con ácido acético a 0.5% o con ácido láctico limita
de manera eficaz las concentraciones de microorganismos
viables en condiciones controladasde laboratorio (126). Estu-
dios subsecuenteshan demostrado que 120 ppm de cloro,
ácido succinico caliente y glutaraldehído a 0.5% reducen la
contaminación con C. jejuni de muslos (146). La radia-
ción gamma de la carne de pollo a valores de subrradicación
(pasteurización), de 1 a 5 kGy con una fuente de cobalto 60,
elimina las campilobacterias sin inducir cambios indesea-
bles organolépticos o bioquímicos en el producto (68)..
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 J: Kirk Skeeles
INTRODUCCiÓN
Las infecciones por Staphy/ococcus aureus son comunes
en las aves; los lugares más frecuentes son huesos, vainas
tendinosas y articulaciones de la pierna (cuadro 11-1). Este
tipo de infecciones se desarrolla con menor frecuencia en
otros sitios, como piel (39), bolsa esternal(83), saco vitelino
(89), corazón (6), vértebras (9), párpados (11) y como
granulomas en hígado y pulmones (3, 58). La septicemia
estafilocócica, que origina muertes agudasen ponedoras (7),
parece ser prevalente en climas cálidos y se asemeja al
cólera aviar.
Importancia económica y en salud pública
Además de ser el principal microorganismo productor de
enfermedades para la avicultura, casi 50% de las cepas
típicas y atípicas de S. aureus produce enterotoxinas capaces
de originar intoxicación alimentaria en humanos (25, 29, 37,
69); la intoxicación alimentaria estafilocócica se ha relacio-
nado con aves (78). Las cepas de S. aureus productoras de
enterotoxinas que contaminan los canales de aves durante
la matanza, tienen su origen a partir de equipo o personas
contaminadas en la planta procesadora (1, 66, 80). En el
procesamiento de los pavos se ha establecido una relación
entre hígados teftidos de verde e infecciones internas esta-
filocócicas o por otras bacterias (5, 12). Mientras más alta
es la correlación antes mencionada, menos cierta es la
Hueso Cualquiera, por lo general los
mayores
Articulación Cualquiera por lo general los mayores
Saco vitelino Pollitos, pavipollos
Sangre (septicemia) Cualquiera
Piel Jóvenes
p;¡t;¡ M"rt'lrn"
253
relacióninversa,aparentemente
debidoa que existenotras
causasde hígadoteñidoen pavosque la estafilococosis.
HISTORIA
Por más de 100 añosse ha reconocidoa la estafilococosis
en avesy otras especiesavícolas;los primeros informes
describenartritis y sinovitis (35, 40, 42, 51).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Las especies de estafilococos son ubicuas, habitantes nor~
males de la piel y mucosas y resultan microorganismos co-
munes en aquellos ambientes donde se incuban, crían y
sacrifican aves, A gran parte de las especiesde estafilococos
se les considera como flora normal, lo cual ayuda a eliminar
a otros probables patógenos por su presencia a través de la
interferencia o exclusión competitiva; algunas de ellas tie-
nen el potencial para ser patógenas y originar enfermedad
si se les permite entrar a través de la piel o mucosas,
A nivel mundial, se han relacionado las especies de
estafilococos y la estafilococosis con las aves, incluyendo
Argentina (79), Australia (44), Bélgica (17,18), Bulgaria
Osteomielitis Cojera
Artritis/sinovitis Cojera
Onfalitis Muerte
Necrosis generalizada Muerte
Dermatitis gangrenosa Muerte
PíA 7nnn r.nipr"
254 . Enfermedades de las aves
(4), Canadá (59), China (ID), Costa Rica (57), Francia (87),
Alemania (47,48), Hungría (31), India (68), Italia (34), Japón
(75), Holanda (66), Paquistán (82), Polonia (91), Rumania
(55), Taiwán (84), Reino Unido (81) y EUA (41).
. ETIOLOGíA
Clasificación
El género Staphylococcus comprende aproximadamente 20
especies; es el género más importante en la familia Micro-
coccaceae. El término estafilococo se refiere a la morfología
del microorganismo en frotis teñidos, la cual semeja a un
racimo de uvas. Se considera que otros géneros en la familia
no son patógenos e incluyen a Micrococcus, Planococcus
(véase también capítulo 14) Y Stomatococcus (45, 67).
S. aureus y S. epidermidis son los estafilococos que
con mayor frecuencia se aíslan a partir de las aves. Otras
especies, como S. gallinarum, se han aislado de canales
procesados (22). En pollos y pavos se relaciona a S. hyicus
con blefaritis fibrinoheterofilica (11), y se aisló de 5 de 9
placas de crecimiento de pavos con osteoartritis del corve-
jón (77). S. hycus es similar aS. aureus en su bioquímica,
pero da una reacción coagulasa positiva tardía. No se creen
importantes otros estafilococos para la avicultura, localiza-
dos a menudo en humanos y animales domésticos, y a los
cuales se les considera patógenos para otras especies.
Morfología y tinción
S. aureus es la única especie de estafilococos que se en-
cuentra en avesya la que se le considera patógena. Las cepas
patógenas típicas de este microorganismo son grampo-
sitivas de forma cocoide, y cuando se les cultiva en medios
sólidos seencuentranaglomeradas;en medios líquidos, pueden
desarrollarse como cadenas cortas. Los cultivos con cierto
tiempo (más de 24 horas) puedenteñirse como gramnegativas.
Requerimientos para crecimiento
Los estafilococosseaíslanfácilmenteen agarsangrea 5%,
con un crecimientoevidenteen 18 a 24 horas.
Moñología de la colonia
El crecimiento aerobiode S. aureusresulta,en el término
de 24 horas,en coloniascirculares,lisas,de 1 a 3 mm de
diámetro,que a menudose pigmentande blancoa anaran-
jado(88).
Propiedades bioquímicas
S. aureus es aerobio,anaerobiofacultativo,13 hemolítico,
catalasapositivo,fermentativopara glucosay manitol,y es
gelatinasapositiva. Sólo se consideranpatógenasaquellas
cepas coagulasapositivas aisladas a partir de material
clínico (88).
(Capítulo 11,
Resistencia a agentes químicos y físicos
Los estafilococos son muy resistentesy permanecen viables
durante largos periodos de tiempo en medios sólidos o en
exudados; ciertas cepas son resistentes al calor y a los
desinfectantes (52). La tolerancia de S. aureus a las altas
concentraciones (7.5%) de NaCL (45,67) es una caracterís-
tica de resistencia que se utiliza para aislarlo de material
clínico muy contaminado.
Estructura antigénica y toxinas
Con frecuencia, la naturaleza antigénica de S. aureus es
compleja. Las cepas pueden tener una cápsula que consista
de ácido glucosamiriourónico, ácido manosaminourónico,
lisina, ácido glutámico, glicina, alanina o glucosamina; el
polisacárido A contiene ácido ribitol teicoico, N-acetil glu-
cosamina y D-alanina, y proteína A, un elemento de la pared
celular que no interactúa de manera específica con la por-
ción Fc de la inmunoglobulina y que puede ser un factor de
virulencia. Una variedad de enzlmas y toxinas, incluyendo
hialuronidasa (factor de diseminación), desoxirribonuclea-
Sa,fibrinolisina, lipasa, proteasa, hemolisinas, leucocidina,
toxina dermonecrótica, hemolisinas, toxina exfoliativa y
enterotoxinas (2, 56, 88) también pueden contribuir a la
patogenicidad y virulencia de la cepa.
Clasificación de las cepas
Las cepas de S. aureus en pollos se ha tipificado utilizando
fagos, como se ha hecho con S. aureus de humanos (30, 72,
73,74,75). La capacidad para tipificar con la /nternational
Series de fagos de S. aureus, depende de dónde se haya
aislado el microorganismo. A menudo, las cepas aisladas a
partir de aves enfermas no son tipificables, mientras es más
probable que sean tipificables con la /nternational Series
aquellas aisladas de aves sacrificadas. Se piensa que las
cepasde S. aureus provenientes de aves sacrificadas,endémi-
cas en la planta procesadora o que se originan de las manos
de los trabajadores (48) corresponden a cepas humanas. El
equipo de fagos aislados de cepas aviares de S. aureus,
puede utilizarse para tipificar cepas de origen aviar (30, 72).
Estas se han utilizado con resultados variables en estudios
que tienen que ver con S. aureus de origen avicola prove-
niente de varios sitios alrededor del mundo (44,75,81). Los
fagos tienden a ser especificos para S. aureus de aves y no
se pueden utilizar para tipificar cepas de otras especies (74).
Se han practicado varios esquemas de biotipificación
que dividen a las cepasde S. aureus en ecovariedades especí-
ficas de especie; las cepas avicolas se han biotipicado con
estosesquemasde clasificación (19, 36). También se han cla-
sificado las cepas por medio de patrones de susceptibilidad
a los antibióticos, perfiles de plásmidos y serotipificación
con base en los polisacáridos capsulares (16).
Patogenicidad
Los aislamientos coagulasa positivos de S. aureus se consi-
deran patógenos para las aves, aunque se piensa que las
cepas coagulasa negativas no son patógenas.

. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Todas las especiesaviares son susceptibles a las infecciones
estafilocócicas.
Transmisión, portadores y vectores
Para que se desarrolle la infección, debe existir alguna
alteración en los mecanismos naturales de defensa del
huésped (2). En gran parte de los casos, esto podría impli-
car el daño a una barrera ambiental tal como una lesión
cutánea o una membrana mucosa inflamada. De este modo,
S. aureus penetra a trayés de la barrera lesionada y viaja
hacia localizaciones internas donde se establece un foco de
infección (por ejemplo, osteomielitis), por lo general en la
metáfisis de alguna articulación cercana (15, 61). En pollos
recién nacidos, el ombligo abierto proporciona un acceso,
conduciendo a onfalitis u otro tipo de infecciones. Otros
medios adicionales de entrada para los estafilococos son
los procedimientos quirurgicos menores (por ejemplo, recorte
de los dedos, despicado,descrestado,remoción del moco).
Después de enfermedad infecciosa de la bolsa (71) se
desarrollan otro tipo de alteraciones en las defensas del
huésped: anemia infecciosa aviar o probablemente en la
infección por el virus de la enfermedad de Marek, donde se
daña la bolsa de Fabricio o el timo, comprometiéndose así
el sistema inmunitario. Bajo estas condiciones se pueden
desarrollar infecciones septicémicas estafilocócicas y oca-
sionar muerte súbita. Luego de las infe.cciones iniciales con
virus de la enfermedad de la bolsa, se puede observar
dermatitis gangrenosa (capítulo 12) ocasionada por S. au-
reus, junto con C/ostridium septicum (27, 70).
Recientemente se descubrió que Escherichia co/i era
un microorganismo bacteriano predominante en hígados de
pavo, inmediatamente posterior al desafio con virus virulen-
to de enteritis hemorrágica (HEV). Sin embargo, cuando se
cultivaron dos semanas después los hígados de los sobrevi-
vientes, las bacterias predominantes fueron especies de
estafilococos (62), lo que sugiere que las infecciones intes,.
tinales virales por HEV y otras similares, pueden originar
vías de entrada y proporcionar la base subyacente para
problemas estafilocócicos subsecuentes relacionados con
pavos comerciales de mayor edad.
La susceptibilidad hacia las infecciones por estafiloco-
cos también puede estar intluenciada por la genética. Dos
líneas de pollos New Hamshire relacionadas tuvieron dife-
rencias significativas en la mortalidad posterior a la infec-
ción experimental (14).
Periodo de incubación
Este periodo es breve. En pollos experimentales, los sig-
nos clínicos se evidenciaron a las 48 a 72 horas luego de la
inoculación intravenosa. Experimentalmente, los pollos
pueden infectarse con facilidad por la vía intravenosa, pero
no por la intratraqueal o mediante aerosol. La cantidad de
bacterias afecta la capacidadpara originar de manera consis-
tente la enfermedad experimental; por lo menos son nece-
sarios 105 microorl!anismos/kl! de Deso comoral (59. 60).
Estafi/ococosis. 255
Signos
Los signos clínicos tempranos incluyen plumas erizadas,
debilidad de una de las piernas, caída de una o ambas alas,
rechazo a caminar y fiebre (59); luego puede haber depresión
grave y muerte. Las aves que sobreviven a la enfermedad
aguda tienen inflamadas las articulaciones, se sientan sobre
sus tarsos y quilla, y no son capaces de mantenerse en pie
(24, 59). Los signos clínicos de infección septisémica esta-
filocócica y de dermatitis gangrenosa se desarrollan en aves
con buena condición, y tal vez sólo sea evidente por un
aumento en la mortalidad de la parvada (7, 27, 70).
Morbilidad y mortalidad
Por lo general son bajas, a menos que exista una contami-
nación masiva de aves, debido a una exposición a cantidades
inusualmente altas de bacterias en la incubadora por medio
de contaminación ambiental, vacunación o procedimien-
tos de servicio. Uno de los problemas prevalentes en pollos
de engorda y pavos, son los trastornos en las piernas. Con
la necesidadde mayor procesamientoy de avescon más carne
en la pechuga, los problemas en las piernas han aumentado.
Informes provenientes de laboratorios de diagnóstico
indican que S. aureus es el agente bacteriano aislado con
mayor frecuencia a partir de articulaciones y piernas afec-
tadas (46, 43).
Por lo general, la morbilidad y mortalidad originadas
por la infección septisémica estafilocócica son bajas. La
cantidad de pollos que desarrollan dermatitis gangrenosa es
pequeña, pero por lo común todos aquellos que desarrollan
lesiones sucumben por la infección (8, 27, 46).
Lesiones macroscópicas
Las lesiones macroscópicas de la osteomielitis en hueso,
consisten en áreas focales amarillas de exudado caseoso o
zonas líticas (figuras ll-IA), que originan que el hueso sea
frágil. Los sitios y huesos implicados con mayor frecuencia
son los tibiotarsos proximales y el fémur proximal. Con
menor frecuencia pueden afectarse el tarso metatarso pro-
ximal, fémur distal, tibiotarso distal, húmero proximal, cos-
tillas y columna vertebral. En las aves afectadas, a menudo
se separa la cabeza femoral mediante una fractura a nivel
del cuello cuando se desarticula la articulación coxofemoral
(necrosis de la cabeza femoral; (figura 11-1 C) (59, 61).
La artritis, periartritis y sinovitis son comunes. Las
articulaciones afectadas se encuentran inflamadas y lle-
nas de exudado inflamatorio, conforme se extiende la
infección (ostiomielitis) a partir de las áreas circunvecinas
(figura ll-ID) (54, 61). De manera indirecta, laespondilitis
que afecta a las vértebras toracolumbares puede originar
claudicación por el daño a la médula espinal (9, 61).
Las lesiones macroscópicasde la infección septicémica
estafilocócica consisten en necrosis y congestión vascu-
lar en varios órganos internos, incluyendo al hígado (figu-
ra 11-1 E), bazo,riñonesy pulmones (7). En las avesinfectadas
con virus de la anemia infecciosa aviar, después de un
traumatismo leve, se pueden desarrollar lesiones de derma-
titis gangrenosa en la punta de las alas (capítulo 30). Este
trastorno se conocetambién como enfermedad del ala azul.
256 . Etifermedades de las aves
Las infecciones en las criadoras relacionadas con esta-
filococos son frecuentes y pueden aumentar la mortalidad
durante los primeros días después del nacimiento. Los po-
llos tienen áreas húmedas en el ombligo y se deterioran
con rapidez. En el interior, los sacos vitelinos crecen y
su contenido tiene un color y consistencia anormales. En
pollos maduros, una infección común son losabcesos plan-
tares (pie zapo), una infección que conduce a la inflamación
masiva de las patas y a debilidad.
En pavos para comercialización, los hígados parcial-
mente o (con menor frecuencia) totalmente teñidos de verde
se han relacionado con osteomielitis y lesiones en los teji-
dos blandos (por ejemplo artritis, periartritis, tenosinovitis).
Los canales con lesiones, de los cuales se aíslan estafilococos
u otras bacterias, también tienen el hígado teñido, pero con
frecuencia los pavos con hígado teñido no han demostrado
osteomielitis o lesiones relacionadas o, si se encuentran, no
se han aislado bacterias de las lesiones (5, 12). Experimen-
talmente, no se ha reproducido el teñido verde del hígado y
aún se desconoce la causa de este trastorno.
Otra causa común de decomiso en pavos comerciales
son las manchas hepáticas. De los hígados más afectados,
no se obtuvieron bacterias aerobias o anaerobiasfacultativas
cuando se examinaron dos parvadas con antecedentes de
altos decomisos hepáticos, aunque con mayor frecuencia
se aislaron S. cahnii y otros estafilococos a partir de los
pocos hígados con cultivo positivo. La causa más probable
de las lesiones hepáticas parece ser la migración de larvas de
ascáridos (65).
Histopatología
Desdeel punto de vista histológico,las lesionespor estafi-
lococosconsistenen necrosis;presenciade coloniasbacte-
rianas conformadaspor una gran cantidad de bacterias
cocoidesgrampositivasy heterófilas(figurall-IB)(23, 32,
59). Las lesionescon mástiempo son principalmentegra-
nulomatosas.
Inmunidad
Ni la inmunidad activa ni la pasiva son importantes para la
prevención de las infecciones por S. aureus en aves.Aun seha
considerado que anticuerpos específicos aS. aureus pueden
promover el desarrollo de infecciones relacionadas
con S. aureus en pollos (26, 33). Las bacterinas de células
enteras y los toxoides no han probado ser eficaces en
otras especies (2, 56).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
S. aureus se diagnostica al cultivar el material clinico sos-
pechoso, incluyendo exudados de articulaciones, material
vitelino y muestras de órganos internos. Para el crecimiento
de los estafilococos, el medio básico es el agar sangre
(preferentemente de borrego o de bovino). Los microorga-
nismos crecen bien con colonias de 1 a 3 mm dentro de
las 18 a 24 horas. Gran parte de las cepas de S. aureus son
(Capítulo 11)
Figura 11-1. Lesiones de estatilococosis A. Osteomielitis
del tibio tarso proximal en un pavo de 13 semanas de edad
(Barnes). B. Osteomielitis foca! subyacente a la tisis del tibio
tarso aproximado (5x) (Barnes). C. Osteomielitis bilateral de
la cabeza femoral debido a infección por S. aureus en un
pavo de dos semanas de edad. Nótese la extensión desde
la articulación hacia la cavidad corporal. D. Pavo de tres
semanas de edad. Articulación del corvejón inflamada con
extensión de exudado inflamatorio a lo largo de las vainas
tendinosas (Munger). E. Leghorn, de 20 semanas de edad.
Múltiples focos de necrosis en el hígado, después de la infec-
ción septisémica porestafilococos (Munger). F. Hígado teñido
de verde que se observa en pavos con osteomielitis (Barnes).
!3 hemolíticas,mientrasotros estafilococospor lo general
no lo son. Aquel material intensamente contaminado debe
sembrarseen un medio selectivo inhibidor para las bacterias
gramnegativas,como el agar con salesde manitol o el agar con
alcohol feniledtil (45,67,88). La mayor parte de las colonias
S. aureus serán pigmentadas. Las colonias deben seleccio-
narse y teñirse con gramo Los estafilococos son gram posi-
tivos. Para diferenciar los patógenos S. aureus de los no
patógenosS. epidermis debe usarsecoagulasay ferrnentacida
de manitol. S. aureus es positivo en ambas pruebas, y
S. epidermis es negativo (cuadro 11-2). Comercialmente se
dispone de varios sistemas para identificar especies de esta-
filococos, pero no suelenutilizarse parapollos aislados(45,67).
Serología
Por lo general,no serecurrea la serologíaparael diagnós-
tico de la estafilococosis,no obstante,se menciona una
pruebade microaglutinación(26)
Diagnóstico diferencial
La estafilococosis puede semejar infecciones por E. coli,
Pasteurella multocida, Salmonella gallinarum, Mycoplas-
ma synoviae, reovirus o cualquier otra infección de huesos
o articulaciones que se relacione con criadoras o causas de
septicemia.
TRATAMIENTO
La infección por S. aureuspuedetratarsecon éxito, pero
siempredebenefectuarsepruebasde sensibilidaddebido
a que es común la resistenciaa los antibióticos (18, 21,
76, 90). Los fármacosque se utilizan para el tratamiento
258 . Enfermedades de las aves
incluyen penicilina, estreptomicina, tetraciclinas, eritromi-
cina, novobiocina, sulfonamidas, lincomicina y espectino-
micina. La dermatitis estafilocócica también se ha relacionado
con el uso de una sulfa en pollas reproductoras de aves de
engorda(28).
PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Cualquier procedimiento de manejo que reduzca el daño a
los mecanismos de defensa del huésped ayudará a prevenir
la estafilococnsis. Cualquier cosa que disminuya la posibi-
lidad de lesiones ayudará a evitar la infección, debido a que
para S. aureus, las heridas son la vía de entrada al cuerpo.
De las áreas donde se crían las aves, deberán eliminarse los
objetos punzocortantes como astillas, piedras filosas o bor-
des metálicos. Conservar una buena calidad en la cama,
reducirá las ulceraciones de los cojinetes de las patas. Par-
ticular atención deben tener el manejo y la limpieza de las
incubadoras. En cualquier parte se localiza S. aureus y
las condiciones en incubadoras y nacedoras son ideales para
el crecimiento bacteriano. Los pollitos recién nacidos con
ombligos abiertos y sistema inmunitario inmaduro, se
pueden infectar con facilidad, lo que conduce a mortalidad
en infecciones crónicas poco después del nacimiento. La
prevención de infecciones tempranas con virus de la enfer-
medad infecciosa de la bolsa y de la anemia infecciosa aviar,
también ayudará a evitar la estafilococosis (71).
Las aves que se encuentran en un estrés ligero son más
resistentes a la estafilococosis experimental, que aquellas
no estresadas (13, 38, 49, 59). La resistencia se atribuye a
una mayor cantidad de heterófilos, lo cual sucede en aves
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(Capítulo l J)
en estrés. Se piensa que el heterófilo es la célula más
importante para controlar las infecciones bacterianas, en
particular por S. aureus (60).
Las bacterinas estafilocócicas no han sido eficaces
para evitar las infecciones (2), pero el uso de vacunas vivas
avirulentas basadas en el principio de la interferencia bac-
teriana, tienen resultados alentadores. En humanos, se ha
utilizado la cepa 502A avirulenta de S. aureus para manejar
furunculosis recurrente y brotes de abortos (56). En pollos,
se demostró que una cepa de estafilococos interfería con la
colonización de otras cepas de S. aureus (20). Utilizando el
principio de la interferencia bacteriana, se ha desarrollado
una vacuna viva avirulenta para la prevención de la esta-
filococosis en pavos. Se utiliza un aislamiento de
S. epidermidis coagulasa negativa que se desarrolla de ma-
nera natural, designado como cepa 115, que colon iza
células y tejidos en las vías respiratorias y que evita la
adherencia de las cepas virulentas de S. aureus. Además de
interferir con la colonización de estaúltima bacteria,S. epider-
midis 115también secreta una bacteriosina estable semejan-
te a los antibióticos, que es capaz de inhibir y destruir
aS. aureus virulento. La vacuna se administra mediante
aerosol a los 1 a 10 días y de nuevo a las 4 a 6 semanas
de edad. El empleo de la cepa 115 en parvadas comerciales
ha reducido la cantidad de pavos con estafilocosis y ha
mejorado la viabilidad global. Cuando se usó la cepa 115 en
pollos, se encontraron resultados similares (41, 50, 53, 63,
64, 86).
Con el fin de excluir a S. aureus de pollos libres de
gérmenes, infectados experimentalmente, se intentó la ex-
clusión intestinal competitiva con Lactobaci//us acidophi-
/us. El tratamiento fue eficaz al reducir las cuentas de
S. aureus en el contenido del buche, pero no se modificaron
las cuentas en el ciego y el recto (85). .
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 INTRODUCCiÓN
Las infecciones clostridiales relacionadascon cuatroenfenne-
dadesen avesdomésticaso de cazasedescribenen estecapitulo.
Clostridium colinum es la causade la enteritis ulcerativa, sehan
aislado C. perfringens y C. septicum de casos de enteritis
necrótica o dermatitis gangrenosa, y C. botulinum es la etio-
logía del botulismo. En enfennedades esporádicaso tal vez
emergentes, pueden estar implicadas otras especiesde clos-
tridios, incluyendo C. fallax (1), C. novyi (4) Y C. sporogenes
(5). Recientementese identificó a C. chauvoei en lesionesde
la cresta e hígados de pollos provenientes de dos parvadas
con condiciones de enfermedad compleja (6) y a partir de
intestinos e higados de avestruces de un zoológico con una
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El autor desea reconocer el trabajo previo en este capítulo
del Dr. M.C. Peckham.
~
inusual enfermedad neuroparaIítica (3). C. difficile originó
enteritis y enterotoxemia intensas,resultando en la muerte de
153 de 160 pollitos jóvenes de avestruz de una parvada y se
sospechó de este agente cuando una segunda parvada pade-
ció de una enfermedad similar con alta mortalidad (2). El
microorganismo se aisló por cultivo y se confirmó la pre-
sencia de enterotoxina de C. difficile mediante una prueba
inmunoabsorbente ligada a enzimas (ELISA). Las toxinas
generadaspor los microorganismos clostridiales son los cau-
santesde los trastornosde algunos de estospadecimientos; en
otros casos, los microorganismos son relativamente ino-
cuos, a menos que haya otros cofactores como ingredientes
o cambios dietarios, estrésintenso, coccidiosis o infecciones
inmunosupresoras como la enfermedad infecciosa de la bolsa
de Fabricio y la anemia infecciosa en pollos.
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HermanA. Berkhoff
INTRODUCCiÓN
La enteritis ulcerativa (EU) es una infección bacteriana
aguda en pollos jóvenes, pavos y aves de caza, caracterizada
262 . Enfermedades de las aves (Capítulo 12)

por inicio repentino y con mortalidad que aumenta muy
rápido. La enfermedad se observó primero en proporciones
enzoóticas en codornices, y por tanto, se llamó enfermedad
de las codornices. Desde entonces, se ha establecido que
muchas otras especies aviares son susceptibles y el nom-
bre inicial se cambió a enteritis ulcerativa. No se informa de
la infección en humanos.
. HISTORIA
En EVA, se informó por primera vez en 1907 acerca de la
enfermedad de la codorniz (32). Durante los dos siguientes
decenios, se notificaron varios brotes aislados en codorni-
ces y gansos (1, 18, 27, 28, 36), después se descubrió la
infección en pavos domésticos y silvestres (10,39). Otras
especies de aves que se ha observado que son suscepti-
bles incluyen palomas (19), pollos (39), faisanes, ganso azul
y codorniz de California (11).
Los sucesos cronológicos que permitieron el aisla-
miento e identificación precisa de las bacterias etiológicas
las detallan Bass (2, 3), Peckham (33, 34) Y Berkhotf y
colaboradores (7).
. INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La distribución de la EU es amplia en todo el mundo; cierto
número de informes se originaron de Inglaterra (20), Ale-
mania (38) y de la India (22, 40, 41).
La EU es una enfermedad importante y un problema
en algunas áreas donde se concentra la producción avícola
(9), representa una amenaza para las aves de caza en confi-
namiento o en libertad.
ETIOLOGíA
cultivaronal anaerobioetiológicoen mediossólidos,lo que
permitió el estudiode suscaracterísticas
bioquímicas.
Clasificación
El microorganismo es una nueva especie de Clostridium
llamado Clostridium colinum (5, 8). Con base en el análisis
de secuencia de 16S rRNA, se ubicó a C. colinum en el
subgrupo XIV -b junto con otras seis especiesde Clostridium.
Se relaciona de manera más cercana con C. piliforme, el
agentecausal,sin cultivar, de la enfermedad de Tyzzer (13).
Morfología y Uncíón
c. co/inum mide l x 3 a 4 ~m y se observa aislado como un
bacilo curvo o ligeramente recto con extremos redondeados.
En medios artificiales, pocas veces se observa esporulación,
pero si ésta se desarrolla, son ovales y subterminales; las
células esporógenas son mucho más largas y gruesas que
las células no esporuladoras (figura 12-1).
Requerimientos de crecimiento
El microorganismo es dificil en sus requerimientos de cre-
cimiento, necesita un medio enriquecido y en condiciones
anaerobias. El mejor medio para el aislamiento de C. co/i-
num es el agar fosfato triptosa (Difco) al cual se le agrega
0.2% de glucosa y 0.5% de extracto de levadura. El pH se
ajusta a 7.2 Y los medios se esterilizan mediante autoclave.
Después de enfriarse a 56 °C se añade plasma de equino a
8% y se vacia el medio en cajas de Petri. Las placas
prerreducidas se inoculan con material proveniente de le-
siones hepáticas y se incuban de manera anaerobia por 1 a
2 días a 35 a 42 °C (17); las colonias son blancas, redondas,
convexas y semitranslúcidas. El crecimiento en medios de
caldo, preparados como se indicó antes, pero sin agar,
puede detectarseentre las 12 a 16 horas posinoculación (PI).

Al principio, para reproducir la EV en codornices se utili-

zaron bacterias grampositivas, pleomorfas, aerobias y sin
movimiento, aisladas a partir de hígados de codornices
enfermas. El microorganismo se identificó como Coryne-
bacterium perdicum, el cual no se desarrollaba en me-
dios sólidos, pero sí, de manera deficiente, en los medios
líquidos (30). Más adelante, se aisló una bacteria gramne-
gativa anaerobia proveniente de intestinos e hígados de
codornices infectadas. Al alimentar a codornices con culti-
vos en caldo de tioglucolato se reprodujo la enfermedad
clínica (3).
Peckham (33, 34), menciona el aislamiento de basto-
nes grampositivos, anaerobios que forman esporas,después
de la inoculación en saco vitelino de embriones de pollo.
Este microorganismo provocó lesiones de' enteritis ulcera-
tiva en las codornices inoculadas. Y se volvió a aislar de
nuevo de estas codornices, cumpliendo así con los postu-
lados de Koch. Se aislaron anaerobios similares a partir de
pollos y pavos afectados con EV, y se estableció que el Figura 12-1. Muestra de sangre de codorniz con enteritis
mismo microorganismo (34) originaba la enfermedad en ulcerativa. Obsérvense dos bacterias, una de las cuales tiene
pollos, pavos y codornices. Berkhoff y colaboradores (8), una espora subterminal.(Peckham.)

Los cultivos con crecimiento activo producen gas, lo cual
continúa hasta las 6 a 8 horas, despuésdel cual el crecimien-
to llega al fondo del tubo (5). Los subcultivos se deben hacer
de cultivos en caldo con crecimiento activo que todavía
producen gas; si se transfieren más tarde pueden no tener
éxito.
Característícas bioquímícas
Fermenta los siguientes carbohidratos: glucosa, manosa,
rafinosa, sucrosa y trehalosa; la fructosa y la maltosa se
fermentanpoco. El manitollo fermentansólo algunascepas,una
de las cuales es la cepa tipo ATCC 27770. Los carbohidratos
no fermentados son arabinosa, celobiosa, eritriol, glucógeno,
inositol, lactosa, melezitosa, melibiosa, ramnosa, sorbitol y
xilosa. Los productos de la fermentación de este microorga-
nismo son el ácido acético y el fórmico (5, 8).
Se hidroliza la esculina. Por lo general, la hidrólisis de
almidón es negativa; sólo dos cepas ocasionan hidrólisis
de almidón. La cepa tipo no hidroliza almidón. No se gene-
ran nitritos e indol. La leche no presenta cambios y no se
digiere la caseina. Un buen crecimiento se presenta en el
caldo carbohidrato-carne macerada (CCM). No utiliza piru-
vato ni lactato, tampoco licua gelatina. No produce catalasa,
ureasa, lipasa ni lecitinasa.
C. colinum se asemeja mucho a C. difficile, y se pueden
diferenciar con base en sus características de cultivo. El
segundo hidroliza gelatina y no es capaz de fermentar
rafinosa, mientras C. colinum es inactivo en gelatina y
fermenta gelatina con facilidad (17).
Resistencia a agentes químicos y físicos
El anaerobio, en virtud de su característica de formación de
esporas,es muy resistente a los agentesquímicos y cambios
fisicos. Las esporas de C. co/inum son resistentes al octanol
y cloroformo (8). Los cultivos en yema permanecen viables
despuésde 16 aftos a -20 °C y sobreviven al calor a 70 °C
durante tres horas, 80 °C por una hora y 100 °C por tres
minutos (34).
Patogenicidad
Los cultivos puros de C. co/inum que crecieron de manera
anaerobia son muy patógenos para las codornices cuando se
administran luego de la inoculación oral. La enfermedad
experimental se presenta ya sea de modo agudo y las
aves mueren al tercer dia:PI o de una manera más crónica,
con muertes después de I a 2 semanas(7).
PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
La EU se encuentra en una amplia variedad de aves, pero
las codornices son, sin lugar a dudas, la especie más suscep-
tible. Se han observado infecciones naturalesen las siguientes
aves: codorniz de cola blanca común (Colinus virginianus),
Enfermedades
por c/ostridios . 263
codorniz de California (Lophortyx california), codorniz
Gambel (L. gambelii), codorniz de montafia (Oreortyx pic-
ta), codorniz con escamas(Callipepla squamata) y urogallo
de cola corta (Pedioecetesphasianellus) (32); bonasa ame-
ricana (Bonasa umbellus) (28); pavos domésticos (Melea-
gris gallopavo) y pollos (Gallus gallus) (16, 39); perdiz
europea (Perdix perdix) y pavos salvajes (M gallopavo)
(16); perdiz chukar (Alectoris graeca) (29); pichones (Co-
lumba livia) (19); faisanes (Phasianus colchicus) y gallina
azul (Dendragapus obscurus) (11); y codorniz con cresta
(L.c. californicus) (20). Un brote de enteritis ulcerativa en
petirrojos (Turdus migratorius) confirmado mediante el
C. colinum del higado, fue la primera evidencia de que la
enteritis ulcerativa podria afectar aves migratorias (42).
Aunque los pollos a menudo se infectan de manera
natural, las infecciones experimentales sólo se pueden pro-
ducir con rapidez en codornices. La EU se observa con
mayor frecuencia en aves jóvenes; se presenta en pollos de
4 a 12 semanas (34), pavos de 3 a 8 semanas (10) y en
codornices de 4 a 12 semanasde edad. Se menciona un brote
en codornices adultas (23).
Muchas veces los brotes en pollos se acompañan o son
subsecuentes a coccidiosis, anemia infecciosa del pollo,
infección de la bolsa de Fabricio o condiciones de estrés. La
importancia de coccidiosis en brotes de EU en pollos, se
confirmó al producir EU en pollos de cinco semanas
de edad, previamente infectados con Eimeria brunetti y
E. necatrix, pero sin alguna de ellas de manera aislada (14).
Transmisión
En condiciones naturales, la EU se transmite por excretas;
las aves se llegan a infectar por ingestión de alimento
contaminado, agua o cama. El microorganismo produce es-
poras, lo que ocasiona una contaminación permanente de
las instalaciones después de que se presenta un brote. Se
requiere de la administración oral de por lo menos 107
células viables de C. colinum para reproducir de manera
experimental la enfermedad en codornices (8).
No se ha estudiado con atención el estado de portador
de las aves recuperadaso sobrevivientes en una parvada. Sin
embargo, se considera que los portadores crónicos son uno
de los factores más importantes en la perpetuación de la
enteritis ulcerativa y se ha utilizado una prueba de fijación
de complemento para detectarlas (31).
Periodo de incubación
Después de la infección experimental en codornices, la
forma aguda de la enteritis ulcerativa resulta en la muerte
de l a 3 días. El curso de la enfermedad en una parvada tarda
alrededor de tres semanas,con una mortalidad máxima que
se presenta de los 5 a 14 días posinoculación.
Signos
Las aves que mueren por la enfermedad aguda pueden no
presentar ningún signo premonitorio. Por lo general, se
encuentran en buen estado de carne y grasa y tienen ali-
mento en el buche. En las codornices a menudo sus excretas
son acuosasy blancas.Conforme avanzala enteritis ulcerativa,
264 . Enfermedades de las aves
las avesinfectadasse ven indiferentesy abatidas,con los
ojos parcialmentecerradosy las plumaserizadasy en mal
estado.Tambiénse observaemaciacióncon atrofia de los
músculospectoralesen aves afectadaspor una semanao
más.
Morbilidad y mortalidad
La mortalidad en codornicesjóvenes puedeser hastade
100%en pocosdias.Las pérdidasen pollos varian de ma-
neratipica de 2 a 10%.
Lesiones macroscópicas
Las lesiones agudas en codornices se caracterizan por nota-
ble enteritis hernorrágica en el duodeno. Resultan visibles
pequeñas hemorragias punteadas a través de la mucosa en
la pared intestinal.
En las aves que sobreviven a la infección por varios
días, hay cambios inflamatorios seguidos por necrosis y
ulceración, los cuales se pueden presentar en cualquier
porción del intestino y los ciegos. Las primeras lesiones se
caracterizaron por pequeños focos amarillos con bordes
hemorrágicos, los cuales se observan en las superficies se-
rosa y mucosa. Conforme crecen las úlceras, el borde he-
morrágico tiende a desaparecer. Las úlceras pueden ser
lenticulares o circulares en su contorno, algunas veces
se unen para formar grandes placas diftéricas necróticas; la
forma lenticular es más común en la porción superior del
intestino. Las úlceras pueden ser profundas en la mucosa;
en lesiones más viejas pueden encontrarse superficiales, y
tienen los bordes levantados; los ciegos pueden tener una
depresión central llena con material teñido de oscuro que no
se puede desprender. Muchas veces, las úlceras se perforan
y resultan en peritonitis y adherencias intestinales. En la
figura l2-2A, B se muestran las lesiones macroscópicas en
el intestino.
Las lesiones hepáticas varían de moteados ligeramente
amarillos a grandes áreas irregulares amarillas a lo largo de
los bordes. Otras lesiones hepáticas son focos grises dise-
minados o focos circunscritos amarillos, algunas veces,
rodeados por un halo amarillo pálido (figura l2-2F). El
bazo puede estar congestionado, aumentado de tamaño y
hemorrágico. Las lesiones macroscópicas no se observan en
otros órganos. Peckham (34) describió en pavos una le-
sión poco frecuente de enteritis ulcerativa en pavipo-
]los caracterizada por una membrana diftérica necrótic~
que ocupa el tercio medio del intestino. Esta combinación
de necrosis y desprendimientos de la mucosa intestinal
parece ser similar a las lesiones originadas por E. brunetti
en pollos.
Histopatología
Para una descripción de la histopatología de enteritis ulce-
rativa en codornices, véase (16). Secciones intestinales de
casos agudos muestran descamación del epitelio de la mu-
cosa, edema de la pared intestinal, agrandamiento vascular
e infiltración linfocítica. La luz del intestino contiene epite-
lio descarnado,células sanguíneasy fragmentos de mucosa.
Las primeras úlceras constan de pequeñas áreas necróticas
(Capítulo 12)
hemorrágicas que afectan las vellosidades y se extienden
a la submucosa. Las células adyacentes a estas áreas mues-
tran necrosis coagulativa con cariolisis y cariorrexis. Hay
infiltración linfocitica y granulocítica adyacente a la
necrosis, muchas veces, están presentes pequeños cúmulos
de bacterias grampositivas en el tejido necrótico. Las úlceras
más viejas parecen gruesas masas de material granular,
proteínas séricas coaguladas acidófilas mezcladas con res-
tos celulares y bacterias.Las infiltraciones de granulocitos y
linfocitos rodean las úlceras. En la figura 12-2C, O y E,
se muestra la patología microscópica del intestino. Las le-
siones hepáticas constan de focos poco delimitados de
necrosiscoagulativa, con mínima reacción inflamatoria y
ocasionales colonias bacterianas grampositivas intralesio-
nales, dispersas a todo lo largo del parénquima (20) (figura
l2-2F, G, H).
Inmunidad
Parece que se desarrolla inmunidad activa en aquellas aves
que se recuperan de infecciones con desarrollo natural.
Cuando a los sobrevivientes de brotes de EU se les desafió
subsecuentemente,no existió efecto detectable (24), mien-
tras que falleció 85% de los testigos a los que se desafió de
manera similar. Sin embargo, se ha observado que los
sobrevivientes en grupos tratados con antibióticos pueden
continuar susceptibles a la infección (26, 35).
DIAGNÓSTICO
El diagnóstico de EU se puede hacer con baseen las lesiones
macroscópicas posmortem. La presencia de ulceracio-
nes intestinales típicas acompañadasde necrosis del hígado
y agrandamiento con hemorragias en el bazo, apoyan el
diagnóstico clínico. Como un apoyo al diagnóstico, el tejido
hepático necrótico puede colocarse entre dos portaobjetos,
se fijan por calor y se tiñen con el método de Gram. Se
pueden observar grandes bastones grampositivos, esporas
subterminales y esporas libres. Si es necesario, se puede
aislar C. co/inum de hígado o bazo (véase Aislamiento e
identificación del patógeno causal).
Se ha desarrollado un anticuerpo fluorescente (AF)
altamente específico pata EU; la correlación entre un diag-
nóstico presuntivo con base en las lesiones macroscópicas
y la prueba de AF fue de 100% (6).
Se ha desarrollado también una prueba de inmunodi-
fusión en agar gel para el diagnóstico de EU (4). En el
contenido intestinal se descubrieron altas concentraciones
de los antígenos bacterianos solubles que reaccionan con el
antisuero preparado contra C. colinum. Estos antígenos
resultaron idénticos a los antígenos bacterianos presentes en
los filtrados de cultivos de C. co/inum. Sin embargo, los
antígenos no eran específicos de especie, como algunas
cepas de C. perfringens tipo A y C, que tienen antígenos de
reacción cruzada. Esta reactividad cruzada entre las espe-
cíes cíostridiales hace que esta prueba no sea confiable para
propósitos de diagnóstico.
266 . Enfermedades de las aves
Aislamiento e identificación
del patógeno causal
Un diagnóstico clinico de EU se confinna mediante el ais-
lamiento e identificación de C. colinum. Debido a que el
microorganismo a menudo se encuentra en el hígado en
cultivos puros, lo más recomendable es el aislamiento de
hígado, más que de las lesiones intestinales ulcerativas.
C. perfringens puede estar presentecomo invasor secundario,
pero es fácil de reconocer (7, 17) (véase Requerimientos de
crecimiento).
Diagnóstico diferencial
Las enfermedades parecidas que se deben distinguir de
enteritis ulcerativa son coccidiosis, enteritis necrótica e his-
tomoniasis. A menudo la coccidiosis precede o es concu-
rrente con EU en pollos, pavos y faisanes (figura 12-3).
Ambas enfermedadespueden presentarseen las mismas
o diferentes especies enviadas a diagnóstico (lO, 11,33).
Es imperativo que se haga un diagnóstico diferencial
entre la coccidiosis y la enteritis ulcerativa, debido a que la
medicación para cada enfermedad es distinta. Aun más,
ambas enfermedades pueden coexistir haciendo necesarios
dos tratamientos diferentes.
Muchas veces se describe inicialmente un trastor-
no como enteritis necrótica en áreas densamente pobladas
de cría de aves de engorda. Aunque hay mucha controver-
sia con respecto a que la enteritis ulcerativa y la enteritis
necrótica son la misma enfermedad, se ha demostrado de
manera concluyente que son distintas (15). Se ha descrito
(21) la diferenciación macroscópica e histológica de la
enteritis necrótica y la EU (véase la sección acerca de
Enteritis necrótica, en este capítulo).
Figura 12-3. Infección combinada de enteritis ulcerativa y por E. brunetti en intestino de pollo. Obsérvense las pequeñas
úlceras en intestino, ciego y recto. La membrana diftérica se debe a la infección por coccidias.(Peckham.)
(Capítulo 12)
Lahistomoniasis ocasionacentroscaseososen los ciegos
y áreas necróticas de diferentes tamaños en el hígado.
Esta combinación de lesiones en ciegos e hígado vistas en
pollos, pavos y otras gallináceas hace necesario distinguir
las ulceraciones cecales y necrosis hepática de enteritis
ulcerativa de la histomoniasis. Un agrandamiento de bazo
con hemorragias y ulceraciones intestinales son caracterís-
ticas de enteritis ulcerativa. El examen histológico del híga-
do y ciegos muestra histomonas (véase capítulo 34).
TRATAMIENTO
Los intentos iniciales por utilizar sulfonamidas para la EU,
no tuvieron éxito (12, 37). La estreptomicina administrada
mediante inyección en el agua o el alimento, tiene valor
profiláctico y terapéutico contra EU en codornices. Cuando
se administra este antibiótico de manera profiláctica a con-
centraciones de 60 g/ton en el alimento o l g/galón de agua,
proporciona protección completa (23, 24, 25, 26, 35); ]a
adición de bacitracina a razón de 100 g/ton, brinda protec-
ción (35). La furazolidona y la clorotetraciclina (CTC) son
otros quimioterapéuticos de los que se ha informado eficacia
para controlar EU en codornices (35).
Los fármacos más eficaces son la bacitracina y la
estreptomicina. El primero se utiliza en el alimento a una
concentración de 0.005 a 0.01%, el otro a 0.006%. Cual-
quiera de ellos se puede administrar en él agua de bebida
con fines profilácticos o terapéuticos.

. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimiento de manejo
Ya que el microorganismo infeccioso está en los excremen-
tos y permanece viable de manera indefinida en la cama, se
recomienda en granjas problema, retirar la cama contami-
nada y el uso de cama limpia para cada parvada. En pollos,
evitar el estrés provocado por la sobrepoblación, conservar
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Enfermedades
por c/ostridios . 267
la coccidiosis bajo control, y el uso de medidas preventivas
contra enfermedades virales, las cuales pueden actuar como
estresoresy originar inmunosupresión.
Los granjeros deben tener cuidado de no sobrepoblar
los corrales con las aves. Se recomienda colocar las aves
en cajas de alambre de 0.25 cm en las granjas donde la en-
fermedad sea un problema. Los sobrevivientes de un brote
pueden ser portadores y no se deben mezclar con aves no
expuestas.
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por primera vez Parish en 1961 (54,55,56), quien reprodu-
jo la enfermedad con una cepa de C/ostridium we/chii
(C. perfringens). Después se presentaron informes de casi
todas las áreas del mundo donde se producen aves (7, 13,
19, 20, 38, 42, 44, 48, 51, 71). Se aisló C/o.l'tridium diffici/e
de un caso de enteritis necrótica en un avestruzjovcn (50).
ETIOLOGíA
La causa de enteritis necrótica es C. perfringens tipo A (3,
9, 14, 41, 45, 52, 60, 70, 73) o C (22, 41, 51, 56, 60, 62).
Algunos aislamientos de casosde EN, no generan suficiente
toxina in vitro para permitir la tipificación (41, 45). La to-
xina (1 que origina C. perfringenstipo A y C y la toxina 13
producida por C. perfringens tipo C, se cree que provocan
la necrosis de la mucosa intcstinal, lesión característica de la
EN. Ambas sc detectan en heces de aves con enteritis
necrótica (41). La toxina (1, obtenida de liquidos sobrena-
dantcs de cultivos en caldo de C. perfringens tipo A (5, 52),
puede ocasionar lesiones intestinales caracteristicas en
pollos convcncionalcs (5) o libres dc gérmenes (29).
C. perfringens se puede aislar con facilidad en placasde
agar sangre incubadas dc manera anaerobia a 37°C durante
la noche. Las colonias de C. perfringens en agar sangre (con
sangre de conejo, humano o borrego), se encuentran rodea-
dasporuna7.onaintcrnade hemólisis completa y por una zona
externa de discoloración y hemólisis incompleta: se confor-
man de bacilos chicos a intermedios sin esporas.
La identificación positiva del microorganismo se logra
mediante inoculación de medios diferenciales (1). Casi todas
las ccpas fennentan glucosa, maltosa, lactosa y sucrosa; no
fennentan manitol, y fermentan salicina de manera variable.
Los principales productos de la fcnncntaciónson ácido acético
y butirico. Hidrolizan gelatina, la lecheladigicren y no hay pro-
(Capítulo /2)
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Martin D. Ficken y Dennis P. WaKes
muestra la presenciade lecitinasa y ausencia de producción
de lipasa. Los subcultivos en agar yema de huevo, una
mitad de los cualesse disemina con antitoxina C. perfringens,
y se incuba de manera anaeróbica toda la noche, ocasionan
una zona de precipitación alrededor de las colonias sobre
los lados testigo de la placa y muy poca o ninguna precipi-
tación en los lados de diseminación con antitoxina (1).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Los brotes de EN que se desarrollan de manera natural se
mencionan en pollos de 2 semanasa 6 meses de edad. Casi
todos los informes de EN corresponden a pollos de engorda
de 2 a 5 semanasde edad criados en cama (7, 13,31,36,38,
44, 48, 51, 71). Sin embargo, también se habla de brotes en
ponedoras comerciales de 3 a 6 meses de edad (19, 42) Y
brotes de EN y coccidiosis en pollas de reemplazo de
postura criadas en jaulas de 12 a 16 semanas de edad (18,
28). En aves de engorda, se correlacionó de manera signifi-
cativa la EN con tasa de crecimiento y utilización del
alimento menores; se presentaba con mayor frecuencia en
parvadas que recibían dietas abundantes en cebada (39).
La EN se ha comunicado en pavipollos (25), pavos de
7 a 12 scmanas de edad (32) y pavos con infestación por
ascáridos (53) o coccidiosis (24) concurrentes.
Puede hallarse C. perfringens en heces, suelo, polvo,
alimento contaminado y cama o contenido intestinal (41,
43). En varios brotes de EN, se considera que el alimento
contaminado (20, 28, 73) Y la cama contaminada (72) son
tuentesde infección.
Los inl"armes de las cantidades de C. pet:fringens
aislados de tracto intestinal en pollos sanos varían. Algunos
estudios han encontrado que la bacteria príncipal anaero-
bia obligada en la via intestinal de pollos es C. perfringens
(37,63), mientras que otros informan de ella sólo de manera
esporádica y en poca cantidad a partir de intestinos del-
gados de pollos normales, que varían en edad desde la
eclosión hasta los cinco meses de edad (11, 12,61, 64, 69).

Al manipular la dieta se puede afectar a la población de
C. perfringens en la vía intestinal (65), lo que sugiere que
en pollos pueden precipitarse por la naturaleza de la ración,
la cantidad de esta bacteria en el intestino y el inicio de la
enfermedad clostridial en pollos (51,59). Altas concentra-
ciones de harina de pescado (38, 70), de trigo (17) o de
cebada (39) en la dieta pueden predisponer, exacerbar o
ambos, los brotes de la enteritis necrótica.
El daño a.la mucosa intestinal es otro factor predispo-
nente para la EN (5, 70). Factores como camas altas en fibra
(70) o varias cepas de coccidia (2, 6, 8, 9, 10, 36, 62).
combinadas con C. perfringens en números más elevados
de lo normal, pueden resultar en enteritis necrótica. Esta
enfermedad la han reproducido en pollos (9, 21, 33. 34, 35,
57, 58), pavos (26) y codorniz japonesa (22). En pollos
convencionales, la incidencia puede ser de 1.3 a 37.3% Y
hasta de 62.0% en aves libres de patógenos específicos (9).
La EN puede reproducirse al criar pollos en cama en
instalacionesdonde la enfermedad ya se ha presentado (34,
35, 47. 72); alimentación con alimento contaminado con
C. perfringen.l' (45, 70); administración de cultivos vegeta-
tivos de C. p~rfringens por vía intravenosa (16), por vía oral
(16) o en buche (9); aplicación intraduodena! de cultivos
en caldo de C. perfringens (3), toxinas crudas libres de bac-
terias de C. perfringens (4) o una combinación de C. per-
fringens y sus toxinas (5, 10); o por dosificación en pollos
con oocistos esporulados de especies de Eimeria y alimen-
tación con cultivos vegetativos de C. perfringens o alimento
contaminado con C. perfringens (2. 8, 9, 10).
Signos y lesiones
Los signos clínicos en brotes naturales incluyen depre-
sión marcada a grave, disminución del apetito, rechazo a
moverse, diarrea y plumas erizadas (7, 15, 36, 44, 51, 54,
71). La enfermedad clínica es muy breve; muchas veces las
aves mueren de manera aguda.
Las lesioncs macroscópicas en brotes naturales, por lo
general, se confinan al intestino delgado, principalmente
yeyuno e íleon (figura 12-4A, C) (7, 15,36,51,71); sin
embargo, las lesiones cecales también son aparentes (46).
Muchas veces, los intestinos se encuentran tnables y dis-
tendidos con ga.~.La mucosa se cubre por una seudomem-
brana de laxa a muy adherida, con apariencia amarilla o
verde. Se informa sobre coágulos de sangre, pero las hemo-
rragias no son una característica predominante. De manera
experimental, las lesiones macroscópicas se peculiarizan
por una mucosa gris engrosada en el duodeno y yeyuno, que
se observa a las tres horas después de la inoculación de
C. perfringens (3). A las cinco horas hay necrosis de la
mucosa intestinal, la cual progresa, con el tiempo, hacia una
grave enteritis fibrinonecrótica con tonTlación de una membra-
na diftérica (9, 62). Hígados inflamados con focos necróticos
pueden acompañar a las infecciones por C. perfringens(25).
Los cambios microscópicos en brotes naturales se dis-
.tinguen en gran parte por necrosis grave de la mucosa
intestina! con abundancia de fibrina mezclada con restos
celulares adheridos a la mucosa necrótica (figuras 12-48,
D) (15, 36, 46, 51, 71). Las lesiones iniciales se desarrollan
en los ápices de las vellosidades y se caracterizan por
desprendimiento del epitelio y colonización de la lámina
Enfermedadespor clo.\'tridios 269
propia expuestacon los bacilos,acompañadade necrosis
coagulativa. t.,asárea.~de necrosis se encuentran rodeadas
por heterófilos. El progreso de las lesiones se presenta por
lo común a partir de los ápicesde las vellosidadesa las criptas.
La necrosis se puede extender hasta la submucosa y la
capa muscular del intestino. Muchas veces, se observan
numerosos bacilos grandes adheridos a los restos celulares.
En las aves que sobreviven, los cambios regenerativos
consisten en prolrteración de la.~células epiteliales de las
criptas, con el correspondiente aumento en las figuras mitó-
ticas. La.~célu!asepitelialesson principalmente cuboidales,con
una relativa disminución de las células caliciformes y epi-
teliales cilíndrica.~.La.~vellosidadesson relativamentecortas y
planas. En muchos brotes en el intestino se pueden descubrir
varios estadossexualesy asexualesde coccidia (36, 46,51).
Los cambios microscópicos después deJa inoculación
experimental de C. perfringens (3), se observan en una hora
después del desafio, y consisten en edema ligero y dilata-
ción de los vasos de la lámina propia. desprendimiento
de las células epiteliales en la luz intestinal y heterófilos,
y células mononucleares ocasionales en la lámina propia.
A las tres horas ya se observa notable edema, resultante del
desprendimiento de la capa celular epitelial de la lámina
propia, en su mayor parte en el ápice de la vellosidad.
La infiltración de células mononucleares de la lámina propia
es má." marcado que al principio. A las cinco horas, hay
notable necrosis coagulativa de la capa de células epiteliales
y de la lámina propia en los extremos de las vellosidades,
lo que ocasiona el acortamiento de éstas. La colonización
de los microorganismos puede ser sobresaliente en los te-
jidos necróticos y los ápices de la lámina propia expuesta.
Los vasos sanguíneos se observan muy congestionados y
en ocasiones, ocluidos por trombos hialinos. A las 8 a 12
horas, hay necrosis masiva de las vellosidades, en algunos
casos llega a1as criptas, caracterizada por áreas amorfas de
material de tinción eosinofilica y núcleos celulares. En la
luz se observa tibrina y restos celulares.
DIAGNÓSTICO
El diagnóstico de EN se puede hacer con baseen las lesiones
macroscópicas y microscópicas típicas y mediante el aisla-
miento del patógeno causal. En casos de crunpo de EN,
C. perfringens puede aislarse con rapidez de contenido in-
testinal, raspados de pared intestinal o ganglios linfbides
hemolTágicospor medio de incubación anaerobiatoda la noche
a 37 °C en placas de agar sangre (27). La identificación de
C.pel:fringen.\'puederealizarsesegúnsedescribió en Etiología.
La..,elltcrmedades que deben diferenciarse de la EN
son enteritis ulcerativa e infección por Eimeria brunetti. La
EN la origina C. colinum (véase Enteritis ulcerativa en este
capítulo); las lesiones características son múltiples áreas
de necrosis y ulceración en intestino delgado dista! y ciegos,
y áreasde necrosisen hígado.Como ya se describió, las
lesiones de la EN se presentan, por lo general, en yeyuno e
íleon, con pocaafección o ninguna de los ciegose hígado. Estas
características deben permitir la diferenciación entre en-
teritis necrótica y ulcerativa. El aislamiento e identificación
270 . Enfermedades de las aves
del patógeno causal confinllará el diagnóstico. La infección
por E. brunetti (véase Coccidiosis, capítulo 34) provoca
lesiones macroscópicas similares a las generadas por C.
perfringens; sin embargo, el examen microscópico de mues-
tras fecal es, impresiones o secciones de intestino demues-
tran la existencia o ausencia de coccidias. Por último, la EN
y la coccidiosis muchas veces se presentan de manera
simultánea en una parvada y la demostración de uno o
ambos agentes está garantizada.
TRATAMIENTO y PREVENCiÓN
De manera experimental, in vivo, cierto número de antibió-
ticos administrados con el alimento reduce las cantidades
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(Capítulo 12)
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incluyen la virginiamicina, nitrovina, tilosina, penicilina,
ampicilina, bacitracina, furazolidona y efrotomicina.
Los brotes de EN se pueden tratar con eficacia
con lincomicina (34, 35), bacitracina (58), oxitetraciclina
(7), penicilina (42, 45) o tartrato de tilosina (42) en el
agua. Se ha comprobado la eficacia de la bacitracina
(57,72), lincomicina (47), virginiamicina (23,33), penici-
lina (51), avoparcina (39, 49, 57) Y nitrovina (49) en la
prevención y control de EN cuando se administran en
el alimento.
En pollos, no incluir harina de pescado en la ración
puede ayudar en la prevención de infecciones clostri-
diales (20). Los probióticos como Lactobaciltus acidophi-
tus y Streptococcus faecium reducen la gravedad de EN
(30). Al agregar S.faecium a los cultivos de C. perfringens,
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Figura 12-4. Enteritis necrótica (A a D). Dermatitis gangre-
nosa (E a H). A. Enteritis necrótica en un reproductor de
carne de siete semanas de edad con coccidiosis concurrente.
Sobresale la hiperemia y la necrosis difusa de la mucosa con
ulceración multifocal (Munger). B. Intestino de un pavo que
muestra necrosis coagulativa difusa de la mucosa. El tejido
mucosal viable más profundo se encuentra limitado del
tejido mucosal luminal necrótico, por una zona de intensa
hiperemia, hemorragia e inflamación. 20x. (Barnes.) C. En-
teritis necrótica en un avestruz de seis semanas de edad.
C. difficile aislado. (Munger) D. Lesiones histológicas del
caso en C. Necrosis coagulativa difusa severa con separa-
ción del tejido viable subyacente mediante una intensa zona
de inflamación. Sobresalen muchas bacterias grandes gram-
positivas, localizadas principalmente en la interfase del tejido
necrótico y el viable. 30x. (Munger, Barnes.) E. Dermatitis
gangrenosa afectando el ala de un ave de engorda de 12
días de edad. Separación espontánea de la epidermis reve-
lando una dermis con inflamación aguda, hiperémica yede-
matosa. (Munger.) F. Ave de engorda de seis semanas de
edad con dermatitis gangrenosa. En el abdomen se observan
extensos parches descoloridos de tejido necrótico. (Barnes)
G. Misma ave que en F. Se ha reflejado la piel con el fin
demostrar los músculos descoloridos y el líquido serosangui-
nolento que se expande por debajo de la dermis. (Barnes.)
H. Piel de un pavo con dermatitis gangrenosa. La dermis
localizada entre una epidermis normal se encuentra notable-
mente expandida por líquido y gas. El músculo cutáneo padece
de rabdomiólisis. Los cambios celulares son de mínimos a
inexistentes, 13x. (Barnes).
272 Enfermedades de las aves
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HISTORIA, INCIDENCIA
Y DISTRIBUCiÓN
En 1930, se describió necrosis grave de músculo y tejido
subcutáneo después de inoculaciones intramusculares de
Clostridium we/chii (C. perfringens) aislado de sangre car-
diacae hígado de dos pollos (36). Al siguienteaño (5) se
informó del aislamiento de C. perfringens, C. septicum y
C. novyiprovenientes de pollos moribundos por infecciones
de lesiones, posterior a la toma de muestras sanguíneaspara
pruebas de pulorosis. En 1939 se comunicó de la muerte de
pavas reproductoras, por la infección de heridas durante el
apareamiento por C. perfringens, C. septicum y C. sorde//ii
(14). En Israel, durante 1950, se describió enfisema subcutá-
neo, de donde se aislaron C. perfringens y coco (41). Desde
1963 existen informes de dermatitis gangrenosa (DO)
de varias partes del mundo, incluyendo Argentina (4), Bél-
gica (18), Egipto (2), Alemania (24,29), India (9), Nueva
Zelanda (27), Reino Unido (16) y EUA (17, 43). A la DO se
le ha dado un sinnúmero de nombres. como dermatitis
necrótica, celulitis gangrenosa, dermatomiositis gangrenosa,
edemamaligno aviar, edema gaseoso,ala rota y, en algunos
casos, como un elemento de la enfermedad del ala azul (39,
48, 7) (véase capítulo 30, Anemia infecciosa aviar).
ETIOLOGíA
Las causas de DG son C. septicum (16, 17, 23, 24, 44).
C. perfringens tipo A (4. 9. 29, 49) Y Staphylococcusaureus
(6,8, 18,29), ya seasolo o en combinación (17,25,29, 43) con
infecciones combinadas,por lo general, más graves.
Ef?/ermedadespor c/ostridios . 273
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Martín D. Ficken y Dennis P Wages
S. aureus (véase Estafilococosis) y C. perfringens pue-
den aislarse e identificarse como se detalla en otros capítulos
(véase la sección acerca de Enteritis necrótica en este capí-
tulo). Los cultivos para C. septicum se deben efectuar de
manera anaerobia en placa...de agar sangre que contengan
agar a 2.50A"cl cual reducirá la capacidadde C. septicum sobre
la superficie de la placa (15). La incubación es de I a 2 días
a 37 °C. La identificación positiva del microorgall.ismo se
logra por inoculación de medios diferenciales (1). C. septicum
fermenta glucosa, maltosa, lactosa y salicina, pero no sucro-
sa o manitol. Los principales productos de fermentación son
ácido acético y butírico. Hidroliza gelatina, la leche no se
digiere y no produce indol. El crecimiento en agar yema de
huevo demuestra ausencia de generación de lecitinasa y
lipasa. Las esporasson ovales y de localización subterminal.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Mientras los brotes naturales de DO se mencionan en pollos
de 17 días a 20 semanas de edad, casi todos los infor-
mes de esa enfermedad han sido en pollos de engorda de 4
a 8 semanas de edad (4, 6, 8, 16, 17,23,24,25,29,43).
La enfermedad también se ha desarrollado en ponedoras
comerciales de 6 a 20 semanasde edad (17, 43), reproduc-
tores de carne de 20 semanas (18) Y en pollos después
de la ca..,tración(49). Se ha dado a conocer que hay proble-
mas en pavos y en gallinas reproductoras por clostridios y
cocos grampositivos (14). Se han observado casos sospe-
chosos de dermatitis por clostridios en pavos en pastoreo y
cn machos reproductores después de la obtención de semen
(conocida localmente como bubb(v tail); sin embargo, no se
identifica de manera positiva el patógeno causal.
274 Enfermedades de las aves
Los clostridios se encuentran en suelo, heces, pol-
vo, cama contaminada o alimento contenido intestinal
(1, 28). Los estafilococos son ubicuos y habitantes co-
munes de piel y membranas mucosas en aves y áreas don-
de se crían y donde son procesadas (véase capítulo 1,
Estafilococosis ).
En muchos casos, la DG, se cree, que se presenta
como secuela de ta enfermedad ocasionada por otras in-
fecciones como virus de la enfermedad infecciosa de la
bolsa (EIB), virus de la anemia infecciosa (similar a
parvovirus) (20, 39, 48, 7), virus de la reticuloendoteliosis
(27) y por adenovirus aviar, que incluyen virus de la hepa-
titis con cuerpos de inclusión (HCI) (8, 16, 25, 31, 35,42).
Tanto la DG como la HCI se desarrollan como secuela de
EIB (13, 42, 45). Además, algunos brotes de dermatitis
infecciosa se relacionan con parvadas reproductoras, es de-
cir, la progenie de una parvada reproductora específica
desarrolla de manera consistente DG (19). La carencia de
anticuerposcontra el virus de la EIB en reproductoras pesa-
das se correlaciona con mayor susceptibilidad de su proge-
nie a la dermatitis (42).
Otro trastorno predisponente en pollos a DG es
la enfermedad de ala azul (EAA), la cual se informa en
Suecia (12), Bélgica, Dinamarca, Alemania, Gran Bretaña,
Polonia y EVA, donde la dieron a conocer por primera
vez. Las lesiones peculiares de esta enfermedad son hemo-
rragias intracutáneas,subcutánease intramuscularesy edema
(11) con atrofia del timo, bazo y bolsa de Fabricio (12).
La DG a menudo es secundaria a las hemorragias en piel.
Se han aislado numerosos reovirus aviares y virus de la
anemia infecciosa aviar (CIAV) de pollos afectados con
EAA (12, 7), y la enfermedad se ha reproducido mediante
infección dual con CIAV y un reovirus (12). DG se desarro-
lla de munera secundaria a hemorragias cutáneas.Pareceser
que un sistema inmunitario deprimido es el factor pre-
disponente subyacente que permite la presentación de
la dermatitis gangrenosa.
La DG se ha reproducido de manera experimental en
pollos (17, 23, 24, 29, 43) y pavos (43). En pollos, la
enfermedad es letal, con lesiones parecidas a las observa-
das en los brotes naturales, luego de inoculaciones intra-
musculares o subcutáneas de C. septicum, C. perfringens
tipo A, o S. aureU.\.,ya sea solos o en combinación, con
infecciones combinadas más graves. En pavos, las inocu-
laciones intramusculares con C. septicum aislado de pollos
provoca la muerte en pavos en menos de 24 horas con
lesiones circunscritas en el sitio de inoculación.
Signos y lesiones
Los signos clinicos en brotes naturales de DO comprenden
varios grados de depresión, incoordinación, inapetencia,
debilidad en las extremidades y ataxia (16, 17, 23, 24, 43).
El periodo de la enfermedad es breve, por lo general, menos
de 24 horas; a menudo, se descubre que la muerte de las aves
fue grave. La mortalidad varía de I a 60% (16).
Las lesiones macroscópicas consisten en áreas húme-
das, oscuras de la piel, por lo común sin plumas, en las alas,
en pechuga, en abdomen o patas (véase figura 12-4E, P)
(9, 16, 17, 23, 24, 43). Hay edema extenso teñido de san-
gre, con o sin gas (enfisema), debajo de la piel afectada
(Capítulo 12)
(figura 12-4 a). La musculatura interior decolorada, gris
o quemada, y puede tener edema y gas entre los haces
musculares. En algunos casos, se observa líquido serosan-
guinolento y enfisema en tejido subcutáneo, pero sin pérdi-
da de la integridad en la piel (25). En casi todos los casos
informados no hay lesiones internas; sin embargo, se men-
cionan discretos focos blancos (necrosis) en hígado (8, 43),
Y una bolsa de Fabricio, pequeña, flácida (8, 25) esta última
tal vez, debido a infección viral por EIB.
Los cambios microscópicos se caracterizan por edema
y enfisema (figura 12-4 H) con numerosos bacilos grandes
basófilos, pequeños cocos o ambos, en los tejidos subcu-
táneos (8, 43). A veces hay congestión grave, hemorragias
y necrosis de músculos esqueléticos internos. Sise afecta el
hígado, contiene pequeñas áreas y discretas esparcidas
al azar, de necrosis coagulativa con bacterias en las lesiones.
I.os cambios de la bolsa de Fabricio, en casos sospechosos
de EIB concurrente, se peculiarizan por necrosis folicular
extensa y atrofia (8,25).
Diagnóstico
El diagnóstico de DO se puede hacermediante la observación
de las lesiones macroscópicas típicas y microscópicas, y
aislamiento del patógeno o patógenos causales. En casos de
campo de DO, sc puedenaislar los estafilococosy clostri-
dios a partir de exudados de piel y tejido subcutáneo o de
músculo bajo la piel (8, 9, 17,24,43). La identificación
de los patógenos que la originan se puede hacer como se
describe en Etiología.
Ya que el desarrollo de DO parece ser precedido por
otros patógenos infecciosos que afectan el sistema inmuni-
tario del ave, es necesarío el diagnóstico de la etiología
subyacente. Se deben determinar las infecciones con virus
de EIB, adenovirus avíares, CIAV y reovirus, ya que éstas
predisponen a dermatitis gangrenosa.
Se deben diferenciar ciertas manifestaciones cutáneas
de dermatitis gangrenosa. La dermatitis ocasíonada por
patógenos micóticos, Rhodotorula mucilaginosa (3), R. glu-
tins (37), Candida albicans (30) y Aspergillus fumigatus
(50) pueden dístinguirse de DO mediante demostración de
los elementos micóticos en trotís por impresión o secciones
tisulares y por aislamiento e identificación del patógeno.
La dermatitis ulcerativa o por contacto, dermatitis de pollos
dc engorda (quemaduras de la pechuga) (21, 33) Y
pododermatitis plantar en pavos (32) son padecimientos
caracterizados por erosiones y úlceras acompañadas
por cambios intlamatorios agudos en la pechuga, tarsos y
superficie plantar de las patas. Se ha descubierto una gran
correlación entre las camas húmedas o escasasy estos pade-
cimientos (32,34). La dermatitis costrosade la cadera es un
síndrome en pollos de engorda que, como la dermatitis por
contacto, es una dermatitis inespecífica con ulceración e
infección bacteriana secundaria(22). Las lesionesse originan
como un rasguño alrededor de las regiones lumbar y sacra,
y están muy vinculadas con altas densidades de población,
resultantes de desprendimiento de plumas y entrada de
bacterias hacia la dermis (22, 40). Para diferenciar a DO
de estos trastornos, se requiere la demostración de las defi-
cientes condiciones ambientales, sobrcpoblación o ambas,
y carencia de una etiología infecciosa primaria. Las lesiones

vesiculares abarcan barbillas, cresta, piernas y patas como
se describe en pollos (26, 38, 46), Y con la sospechao prueba
de que se debe a la ingestión del hongo Cladosporium
herbarum, que origina una enfermedad similar al ergotismo
o de semillas de Ammi visnaga, los cuales provocan toto-
sensibilización. Éstas se presentan sólo en áreas sin plumas
de la piel y se deben apreciar con facilidad. El carcinoma
celular escamoso de la piel en pollos, sin algún origen
determinado, favorece la ulceración de la epidermis, la cual
se infecta con bacterias y puede ser dificil de diferenciar
de DO por medio de un examen macroscópico (47). La de-
mostración de cordones y nidos de células epiteliales neo-
plásicas en la dermis por microscopia es indispensable
para diagnosticar esta entidad. Por último, cierto número
de deficiencias nutricionales y el lento emplumado genético
en los machos puede servir como causas subyacentes de
dermatitis (10).
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En.fermedadespor c/ostridios 275
TRATAMIENTO Y PREVENCiÓN
Los brotes de DO se tratan de manera eficaz con adminis-
tración de clortetraciclina (23), oxitetraciclina (43), eritro-
micina (43), penicilina (8, 9,25) o el sultato de cobre (2) en
el agua y clortetraciclina (24, 43) o turoxona (24) en el
alimento. Sin embargo, en muchos casos los antibióticos
empleados para el control tienen poco éxito (16, 18, 19,29).
Las tallas en el tratamiento, por lo general, se atribuyen a la
etiología subyacente,por lo común viral, lo cual no secontrola.
Se ha constatado que la administración de una bacterina
clostridial mixta en animales de un día de edad, reduce las
pérdidas en las parvadas por dicha enfermedad (19); sin
embargo, su uso no es frecuente. Además del tratamiento,
son útiles los procedimientos de manejo para mejorar la
condición de la cama, reducir la humedad y la cantidad de
bacterias en el ambiente y minimizar los traumatismos.
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INTRODUCCiÓN
El botulismo es una intoxicación ocasionadapor la exotoxina
de Clostridium botulinum. Las sinonimias son cuello elás-
tico y enfermedad del pato del oeste. Las aves criada." de
manera libre, las confinadas y las salvajes pueden afectarse.
C. botulinum tipo C ocasionagran parte de los casos,aunque
se han descrito brotes debidos a otro tipo de toxina (11,34).
La importanciade los brotesde botulismo aviar tipo C para
la salud pública se considera mínima (4,26). Se ha intonnado
de cuatro intoxicaciones humanas con botulismo tipo C, pero
no están bien documentadas (22,26). No se han relacionado
casos de botulismo humano tipo C con los actuales brotes
de botulismo aviar (26, 51). No obstante, primates no hu-
manos han sucumbido al botulismo tipo C después de la
inoculación de toxina (53) y murieron monos en cautiverio
luego de ingerir pollo contaminado con toxina tipo C (48).
HISTORIA
En 1917 se informó el primer caso de botulismo en aves (9).
Tanto aves como humanos desarrollaron la enfermedad
(Capítulo 12)
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John E. Dohm:
después de la ingestión de vegetales enlatados en casa. De
la enfermedad del pato del oeste, primero reconocida en
EUA al inicio del decenio, 1900. se supo después que era
provocada por C. bolu/inum tipo C (17,27). En 1923 se dio
a conocer que las aves enferman de botulismo después de
la ingestión de larvas de la mosca del género Luci/ia y se
aislaron las primeras cepas tipo C de C. botu/inum a partir
de estos invertebrados (3). Para mayor información históri-
ca véase (7,11,32,43).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Las aves domésticas y acuáticas en todo el mundo padecen
botulismo (26). Aunque varios de los casos iniciales se
presentaron en aves de crianza al aire libre y se pensó que
los métodos modernos de producción avícola habían redu-
cido la incidencia del botulismo al evitar que las aves
comieran alimento contaminado con la toxina, se informa-
ron casosgraves en parvadas de engorda modernas criadas
en confinamiento. Estos casos están revisados (11, 39, 49).
Todos los tipos de aves silvestres, mamíferos y aves depre-
dadores y carroñeros se ven afectados durante los brotes de
botulismo tipo C en aves silvestres (26); en estos brotes, los

más afectados son los patos (43). lambién se hi1hla de
faisanes con dicho padecimiento, criados en granjas (43). El
botulismo en patos, pollos de engorda y faisanes es más
frecuente y más grave durante los meses de calor. Sin em-
bargo. también hay casos de botulismo en invierno ( 13,40).
ETIOLOGíA
C. botulinum es una bacteria grampositiva que forma espo-
ras y puede elaborar potentes exotoxinas en condiciones
ambientales apropiadas (34). La especie consiste de un
diverso grupo de bacterias anaerobiasque comprende cuatro
grupos de cultivos (1 a IV) y ocho grupos diferentes anti-
génicamente toxígenos (A, B, Ca, C¡3, D, E, F Y G). La en-
termedad en humanos se relaciona principalmente con los
tipos A, B, E Y F, mientras que A, C y E ocasionan la
enfermedad en aves (50). Los casosde botulismo en pollos,
patos, faisanes y pavos en instalaciones naturales y comer-
ciales se deben en su mayor parte al grupo toxigénico tipo C
(11, 43, 49).
Morfología y tinción
Las células grampositivas de C. botulinum tipo C miden de
4 a 6 x 1.0 ~m; a menudo se presentan solas o en cadenas
cortas. La célula vegetativa es móvil. En cultivos viejos se
observan endosporas subterminales o en ocasiones termina-
les (34). Una lisozima de la pared celular participa en la
rápida autólisis del microorganismo y provoca los cambios
en la tinción de Gram en cultivos viejos. La toxina se libera
durante la autólisis (5). Las esporas tipo C se inactivan con
más facilidad mediante calor, que las de tipo A y B (34),
pero son más resistentes al calor que la..,esporastipo E (46).
El tiempo necesario para obtener una reducción de 10 veces
en la viabilidad de las esporas a 10] °C (valor D), fue de
2.44 min para la cepa tipo C terrestre (46).
El cultivo del grupo 1]1contiene tipos toxígenos C y D
no proteoliticos o débilmente proteolíticos (23, 51). C. bo-
tulinum requiere un contenido de agua disponible (aw) de
0.92 para crecer y generar toxina (41). El grupo toxigénico
tipo C se subdivide en Cu y Cp basado en sus propiedades
toxigénicas (34).
Toxinas
Las toxinas de botulismo están entre las toxinas más potentes
que se conocen (31). La toxina tipo C se genera en condi-
ciones oe anaerobiosis a temperaturas entre lOa 47°C, con
producción óptima de toxina entre 35 a 37 °C (34).
Los cultivos tipo C a originan tres toxinas:¡C1, C2 y
pequeñascantidades de toxina tipo D (16); la generación de
toxina C I y D estáregulada por bacteriófagos. La."cepastipo
C, libres de susprofagos, puedenconvertirse en microorganis-
mos tipo D por infección con lagos purificados de cepas tipo
D; también puede suceder lo contrario (16). Las cepas
tipo C, carentes de bacteriólagos codifican para CI y las
toxina." D, provocan sólo toxina C2; los genesque codifican
para toxina C2 no están relacionados con fagos (16). Debido
Ef!fermedadespor c/ostridios 27:
alainterconvcrtibilidaddelascepasCa y Cp, se cuestiona
la importancia de los grupos toxígenos Ca y Cp (16).
[~astoxinas C 1 y D, junto con A, B, E Y F, se sintetizan
como un polipéptido no tóxico sencillo que se desdobla
mediante proteasas para producir una cadena doble de
una neurotoxina de 140 a 167 kD (47). lJna cadena pesada
de 98 kD Y otra de 53 kD, más ligera, se unen por una
intercadena de enlaces disulfato, no son t{)xicas cuando se
disocian (52).s
La acción de la neurotoxina sucede en terminal nervio-
sa colinérgica periferica. Las toxinas libres se fijan a la
membrana celular. se translocan y reaccionan intracelular-
mente para bloquear la liberación de acetilcolina. Cuando
el nervio colinérgico llega a la placa termina! motora, se
paraliza el músculo (47). La toxina C2 binaria, aunque no
es neurotóxica, requiere activarse con tripsina, y aumenta la
permeabilidad en membrana en una gran variedad de tejidos
en cultivo (37, 47). [~os patos y gansos inoculados por vía
intravenosa con toxina C2 tuvieron síntomas cardiopulmo-
narcs (25, 37). En ratones, la toxina C2 tiene propiedades
enterotóxicas (37). La función de la toxina C2 en brotes na-
turales de botulismo no está muy clara.
Los pollos. pavos, faisanes y pavosreales son suscep-
tibles a las toxinas tipos A, B, C Y E. pero no a las toxinas
D o r (18). Los pollos son más sensibles a los tipos A Y E
aplicados por vía intravenosa, pero relativamente resistentes
a la intoxicación por el tipo CI (12, 18,35,41,42). En
contraste, los patos y faisanes son más susceptibles a la
toxina CI (18.20). Comparadas con otras toxinas, las C1 y
C2 sonabsorbida."con mayor rapidezpor los pollos de engorda,
cuando se administran por vía oral ( 18). Conforme crecen los
pollos de engorda. sc hacen menos susceptibles a la toxina
CI. Al nacimiento, ladosis letal-5O%(DLso)-en pollos fue
de 1030ratones-DLso/kgpeso corporal comparado con 106.3
ratonesDLso/kg pesocorporal a lasocho semanasde edad(12).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El botulismo tipo C se desarrolla en muchas especies de
aves, que incluyen pollos, pavos, patos, faisanes y avestru-
ces (1). En brotes en animales silvestres, se cree que ha
afectado a 117 especies de aves en 22 familias (26), tam-
bién han habido brotes en pajareras (49, 51). Las especies
mamíferas afectadas por la toxina tipo C son mink, hurones,
bovinos, cerdos, perros, caballos y cierta variedad de mamí-
feros de zoológico (34). El botulismo tipo C mata a los peces
durante los brotes en granjas de peces (51); cuando lo
padecen los rumiantes alimentados con gallinaza ha ocasio-
nado graves pérdidas económicas (15). Los roedores de
laboratorio son por completo susceptibles a la toxina tipo C;
los ratones son útiles en pruebas biológicas para la detección
de la toxina y la tipificación.
En un estudio de 27 brotes en pollos de engorda, las
edades variaron entre las 2 y 8 semanas de edad con un
promedio de 6.2 :!: 1.7 semanas ( 13). Se ha informado que
hay brotes en pollos de engorda de más edad (4). De manera
paradójica,en estasedades,los pollos de engordasonrela-
ti vamenteresistentesa la toxina C 1 (12).
278 . Enfermedades de las aves (Capítulo 12)

Periodo de incubación faisanes criadosen granjastienenuna mortalidadde hasta

40 000 aves (43).
La inoculación experimental subcutánea, intravenosa u oral
de la toxina tipo C en pollos y patos, origina signos clínicos Patología
idénticos a los observados en brotes de campo. La morbili-
dad y mortalidad estuvieron relacionadas con la dosis. Con La aves con botulismo tipo C carecen de lesiones ma-
grandes cantidades de toxina, la enfermedad se presenta en croscópicas y microscópicas. En ocasiones se pueden en-
horas. Con dosis menores, el inicio de la parálisis sucede contrar gusanos o plumas en el buche de las aves afectadas.
entre 1 a 2 días (12, 18, 20, 24).
Patogénesis
Transmisión
El botulismo tipo C puede deberse a la ingestión de la toxina
C. botulinum tipo C está distribuido en todo el mundo; lo preformada. Debido a que el microorganismo se encuentra
hay en cualquier lugar donde existen grandes poblaciones ampliamente distribuido en intestinos, en las aves muertas
de aves silvestres y domésticas. Los microorganismos tipo se dan las condiciones para el crecimiento de C. botulinum,
C crecencon rapidez en el intestino de las avesy seconsideran y la producción de la toxina. Se han encontrado más de
parásitos obligados (51). Las esporas tipo C se hallan, por 2 000 dosis letales mínimas (DLM) de toxina tipo C por
lo general, en y alrededor de las granjas productoras de pollo gramo de canal (4).
y faisán (13, 30, 49, 50). La presencia de microQrganismos Las aves que comen los cadáveres pueden ingerir
en el aparato gastrointestinal de aves silvestres y doméstica.c¡, facilmente suficiente toxina y se enferman. Los cadáveres
y la resistencia de las esporas a la inactivación favorece la sobre los cuales vuelan las moscas, pueden tener larvas que
diseminación de este microorganismo (13, 26). contienen cantidades variadas de toxina botulínica; se ha
descubierto que las larvas contienen desde 104 a 105
DLM de toxina (49). Las larvas las devoran los pollos,
Signos
faisanes o patos, lo cual puede conducir a la presentación de
Los signos clinicos de botulismo en pollos, pavos, faisanes brotes explosivos de botulismo. En ambientes acuáticos, los
y patos son similares (7, 11, 24, 43). En pollos, la parálisis pequeños crustáceos y las larvas de insectos pueden contener
fláccida de las patas, alas, cuello y párpados son las carac- C. bot¡tlinum en el aparato digestivo. Si mueren en grandes
teristicas predominantes de la enfermedad. Los signos de cantidades por la disminución de oxígeno, se puede generar
parálisis progresan cranealmente hacia las patas para in- la toxina en estos invertebrados. Se propone la ingestión de
cluir alas, cuello y párpados. De manera inicial, la." aves
afectadas se ven sentadas y no se mueven; si las fuerzan
a caminar, parecen cojas. Las alas se caen cuando se para-
lizan. Limberneck. el nombre común y original de laenfer-
medad, describe de manera prccisa la parálisis del
cuello (figura 12-5). Debido a la parálisis de los párpados,
las aves parecen en estado de coma o incluso muertas. Se
menciona que puede haber bloqueo cuando se manejan
las aves. La muerte resulta por insuficiencia cardiaca y res-
piratoria (51).
Los pollos afectados tienen las plumas erizadas, las
cuales se caen con el manejo. Se observa estremecimiento
de ciertos haces de plumas. Los pollos de engorda con
signos de botulismo, pueden tener diarrea con exceso de
uratos en las heces acuosas.

Morbilidad y mortalidad
La morbilidad y mortalidad dept:ndt:n dt: la cantidad de
toxina ingerida. Bajos grados de intoxicación provocan
poca mortalidad y morbilidad, lo qut: puede hact:r contuso
el diagnóstico. En casos graves, puedt: habt:r mortalidad de
40% en parvadas de t:ngorda (11, 40).
La enfermedad de! pato del ot:stt: t:s una dt: las t:n-
fermedades más dt:vastadoras en aves acuáticas. La
mortalidad aunque dificil dt: estimar en aves silvt:stres, se
informa que put:de ser de hasta 100 000 avt:s t:n dife-
rentes ocasiones (7,26). Tales pérdidas tienen un gran im-
pacto en las poblaciones de vida silvt:strt: (26). En otros Figura 12-5. El botulismo en pollos muestra parálisis parcial
casos, los brotes t:n pt:queños lagos se limitan a pocas de ala y párpado inferior. dificultad respiratoria por parálisis
aves acuáticas en t:stos hábitats (2, 49). Las epornitias t:n parcial de los músculos respiratorios y las plumas erizadas

invertebrados cargadosde toxina como la causade botulismo
tipo C en patos (43, 55). Los lagos con bancos de poca
inclinación que experimentan fluctuaciones marcadas en el
nivel del agua, se relacionan con brotes de botulismo (26, 55).
El botulismo originado por los tipos A y E se presentan
en muy pocas ocasiones, y por lo común, se vincula con el
consumo de productos alimenticios humanos de desperdicio
en aves de traspatio (32). El botulismo en gaviotas marinas,
colimbos y somormujos fue por comer pescado muerto ~
moribundo contaminado con toxina tipo E (34). Un caso de
botulismo tipo A en pollos de engorda se debió a una
fuente de alimento contaminado (8).
En alguna ocasión se pensó que la patogénesis de
botulismo se debía de manera exclusiva a la ingestión
de toxina pretormada. Hay creciente evidencia de que
C. botulinum tipo C elabora toxina in vivo para ocasionar la
enfermedad (49). El término infección tóxica, que se ulilizó
originalmente por investigadores rusos, se adaptó para
describirestemodo de la enfermedaden pollos de engorda
(40, 51). En dos casos de botulismo tipo C en pollos de
engorda, los cadáveres sirvieron como fuentes de la toxina
(4, 21). Sin embargo, en casi todos los brotes en pollos de
engorda, a pesar de las amplias investigaciones, no se iden-
tificaron fuentes de la toxina (13, 19, 39, 45, 49). El patrón
de la enfermedad en muchos de estos brotes fue inconsis-
tente con las fuentes de toxina en el alimento o el agua. Los
cadáveres no eran representativos de las intoxicaciones.
El botulismo tipo C se reprodujo en pollos Leghorn y
faisanes alimentados con esporas. Después del reto con
esporas, los pollos y faisanes con el ciego ligado, tienen una
menor incidencia de la enfermedad (30, 35), lo cual señalaal
intestino ciego como el sitio de producción de la toxina en
faisanes, dicho sitio corresponde al buche (10). No han
tenido éxito los intentos por reproducir la forma infecciosa
tóxica del botulismo en pollos de engorda (11, 30). No
obstante, la toxina se produce en el ciego de estasaves, pero
no en las concentraciones suficientes como para matar al
huésped (30). Puede ser necesaria una interacción de am-
biente, bacterias, tagos y huésped para que se desarrolle el
botulismo infeccioso tóxico en pollos.
Inmunidad
Debido a que la dosis toxígena es menor que la dosis
inmunógena, los pollos y patos que se recuperan de botulis-
mo no desarrollan inmunidad (6, 18). Sin embargo; los
cuervos y los buitres que comen carroña presentan anticuer-
pos contra las toxinas botulínicas (38). Esto puede explicar
en parte porqué los buitres resultaron resistentesa las inocu-
laciones experimentales de toxina botulínica (28).
DIAGNÓSTICO
El diagnóstico diterencial de botulismo se basaen signos
clínicos y la taIta de lesiones macroscópicas o microscópi-
casoEl diagnóstico definitivo requiere de la detección de la
toxina en suero, buche o por lavados ga.~trointestinalesde
las aves entermas (11, 51).
En.fermedadespor c/ostrídíos 279
El suero es la muestra preferida para el diagnóstico.
Debido a que C. botu/inum se encuentra en intestinos de
pollos normales. la toxina puede generarse en tejidos cor-
porales en descomposición: por tanto, la toxina hallada en
tejidos de aves muertas no confirma el botulismo.
Las pruebas biológicas con ratones son un método
sensible y exacto para confirmar la toxina termolábil en sue-
ro (11). Grupos de ratones se inoculan con muestras de suero
sospechosas.Otros ratones reciben muestras tratadas ~on
rnltisuero de tipo específico. Si hay toxina en la muestra, se
desarrollan los signos y la muerte de los ratones con las
muestrasno tratadas, por lo general, en 48 horas. Los ratones
inoculadoscon antitoxina específicaestaránprotegidos. Sehan
revisado otros métodos in vitro para detectar la toxina (36).
En brotes de aves acuáticas y algunos en aves do-
mésticas, las concentraciones de la toxina en sangre también
pueden ser demasiado bajas como para provocar la enfer-
medad en ratones. La concentración en suero o las inocu-
laciones repetidas en ratones con suero sospechoso,pueden
ser necesarias para demostrar la toxina en estos casos (20).
En etapas avanzadas de la enfermedad, los signos
clinicos resultan evidentes; durante intoxicaciones no tan
graves, sólo se observa parálisis de las extremidades. La
forma leve de la enfermedad debe diferenciarse de la enfer-
medad de Marek, intoxicaciones con tarmacos o químicos,
o problemas esqueléticos apendiculares. En estos casos, la
prueba biológica con ratones puede ser en particular útil
para el diagnóstico. El botulismo en aves acuáticas debe
diferenciarse de cólera aviar y de intoxicaciones químicas.
La intoxicación con plomo en aves acuáticas se confunde a
menudo con botulismo (43,51).
El aislamiento de C. botu/inum requiere de cultivos
anaerobios (23) Y es de poca ayuda para el diagnóstico.
El microorganismo se encuentra rnnpliamente distribuido
en intestinos,hígadoy bazode pollos sanos(12). Sin embargo,
la detección del microorganismo en muestras de alimento o
ambientales puede ser una prueba útil en estudios epizoo-
tiológicos. El microorganismo puede demostrarse en mues-
tras inoculadas en medios de carne cocida e incubada de
manera anaerobia a 30 °C (11). Después de 3 a 5 días
de incubación se puede detectar la toxina mediante la prueba
en ratones con antitoxina...especificas. También son posibles
otras modificaciones de este procedimiento (23, 51). Se
puede detectar al microorganismo por medio de la técnica
de anticuerpos fluorescentes (33).
TRATAMIENTO
Muchas aves enfermas se recuperan si se aíslan y se les
proporciona agua y alimento. No obstante, resulta dificil el
tratamiento de grandes cantidades de animales enfermos y
se han utilizado varias maneras, pero sin verificación expe-
rimental. El éxito de estos tratamientos es dificil de esta-
blecer debido a la dificultad en reproducir el botulismo en
su presentación infecciosa tóxica. Los patrones de la enfer-
medad en pollos de engorda no tratados pueden aumentar y
disminuir en un brote determinado (13). Por tanto, es dificil
saber si un tratamiellto en particular es eficaz, o, si al azar,
280 . Enfermedades de /a~'aves
el tratamiento precede a una caída en la mortalidad que
sucedería de cualquier manera. Sin embargo, se mencionan
varios tratamientos como útíles. El tratamiento de las
parvadas ínfectadas con selenito de sodio, vitaminas A, 03
Y E redujo la mortalidad (45). Los antibióticos incluyendo
bacitracina (100 g/ton cn el alimento), estreptomicína
(1 g/en el agua) o tratmnientos perit)dicos con clortetra-
ciclina reducen la mortalidad (44). La penicilina no rcsultó
eficaz en el control de un brote (39), pero sí en otras
parvadas infectadas (40). Se han hecho revisiones de la
susceptibilidad invitrodeC. botu/inum a 13antibióticos(44).
La inoculación con antitoxina específica sólo neutrali-
za la toxina libre y aquella se encuentra extraceluJarmente,
y puede considerarse cuando se trata de animales valiosos
en colecciones de zoológico. Los avestruces que muestren
signos clínicos de botulismo responden de manera favorable
dentro de las 24 horas posteriores, al tratamiento con anti-
toxina C (1). Esto no es práctico cuando hay brotes en aves
comerciales, patos o faísanes.
PREVENCiÓN Y CONTROL
Las prácticasde manejodebenent'atizarla eliminaciónde
tuentes potenciales del microorganismo y sus toxinas
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(Capítulo /2)
del mnbiente. La rápida eliminación de aves muertas y la
exclusión de aquellas enlermas es muy importante en la
prevención y control. En áreas problema, la eliminación de
cama contaminada y la desinfección completa con hipoclo-
rito de sodio. iodóforos o desinfectantes con formalina
pueden ayudar a reducir las cantidades de esporas en el
ambiente (44). En casetas con pisos sucios es dificil la
destrucción completa de estos formadores de esporas. Se
ha recomendado la desinfección de las áreas circunvecinas
a las casetasavícolas (44). Las esporas pueden localizarse
en el suelo fuera de las instalaciones de la granja y pueden
transportarse de regreso hacia las ca..,etas.El control de las
moscas puede ser otro medio de reducir el riesgo de larvas
tóxicas en el ambiente. Durante los brotes, se sugiere,
alimentar con dietas bajas en energía. que reducen la mor-
talidad ocasionada por el botulismo infeccioso tóxico (45).
I~l exceso de hierro en alimentos o en agua también se ha
relacionado con algunos brotes (54).
Inmunización
La inmunización activa con bacterina..,-toxoidesinactivadas
ha tenido éxito en faisanes (29). Toxoides formulados de
manera similar protegen a pollos y patos del botulismo
experimental (6, 14). Sin embargo. la vacunación de gran-
des cantidades de animales es costosa y la vacunación en
aves silvestres no es práctica. .
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 INTRODUCCiÓN
la bordetelosis en aves domésticas es una enfermedad del
aparato respiratorio superior altamente contagiosa, causada
por Bordetella avium. La colonización del epitelio cilia-
do por B. avium ocasiona inflamación prolongada y distor-
sión de la mucosa respiratoria. En pavos jóvenes, la
enfermedad se caracteriza por un inicio repentino de estor-
nudos, con excreciones oculonasales claras, boqueo, edema
submandibular, voz alterada, colapso traqueal, crecimiento
retardado y predisposición a otras enfermedades infeccio-
sas.N o se han hecho análisis cuidadosos acerca del impacto
económico de la bordetelosis; sin embargo, las deficiencias
en el crecimiento y la mortalidad resultantes por la colisep-
ticemia secundaria, tal vez provocan pérdidas por varios
millones de dólares al afto en la industria del pavo de EVA.
La enfermedad todavia se conoce como coriza
del pavo. Otras sinonimias que ya nO se emplean son ri-
notraqueitis alcaligenes (RA), enfermedad respiratoria
relacionada con adenovirus, sindrome de enfermedad res-
piratoria aguda, rinotraqueítis por Bordetella avium (RBA),
y rinotraqueítis en pavos. Los numerosos nombres utiliza-
dos para esta enfermedad reflejan la confusión respecto a su
etiología.
Los miembros del género Bordetella son bien co-
nocidos por su capacidad para colonizar epitelio ciliado y
provocar enfermedad respiratoria en vertebrados. Sin em-
bargo, a pesar de las similitudes entre la tos ferina de
humanos (ocasionada por B. pertussis) y la bordetelosis en
pavos, no hay evidencia de que B. avium pueda colonizar u
originar la enfermedad en humanos (39).
HISTORIA
La rinotraqueítisen pavos (coriza) se le atribuye a una
bacteriadel géneroBordetella; Filion y colaboradoresla
283
reconocieron primero (38) en Canadá durante 1967. Casi un
decenio más tarde se identificó un síndrome similar en
Alemania y en EVA, donde al patógeno causal se le identi-
ficó como similar a Bordete//a bronchiseptica (52) y A/ca-
/igenes faeca/is (103), respectivamente. Finalmente, se
propuso el nombre de Bordete//a avium y fue aceptado (71).
Las investigaciones iniciales de la causa de rinotra-
queitis de pavos en EVA, se enfocaron en virus. Los adeno-
virus se relacionan a menudo, con la enfermedad (21), pero
los intentos por reproducirla de manera experimental no han
tenido éxito (30, 99). El hallazgopost mortem de atrofia de la
bolsa permitió la especulación de que el virus de la infección
de la bolsa de Fabricio podía tener alguna participación en
la rinotraqueitis en pavos (89, 100). Sin embargo, los pavos
inoculados de manera experimental con IBDV, del inglés
infectius bursa/ disease virus) no desarrollaron la enferme-
dad clínica o las lesiones, y la inoculación concurrente con
IBF y B. avium no exacerbaron la bordetelosis experimental
(64). Sehan considerado otros patógenos infecciosos, inclu-
so micoplasmas, paramixovirus, virus Yucaipa y clamidias
(2), en la etiología de la rinotraqueitis en pavos (75). En
1985, se reconoció en Inglaterra y Gales una enfermedad de
aparato respiratorio superior aguda y muy contagiosa en
pavos (3). La causa de esta enfermedad, que también se ha
llamado rinotraqueitis del pavo, se sabeque es un neumovirus
(27) (véase Infecciones por neumovirus aviar, capitulo 20).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La bordetelosis es una importante enfermedad en las regio-
nes de producción masiva de pavos en EUA, Canadá (23),
Australia (18) y Alemania (52). Sin embargo, la etiología
de la rinotraqueítis de pavos en Gran Bretaña, Francia, Israel
y Sudáfrica, muchas veces puede comprender virus y otras
bacterias además de B. avium (47, 75). Hopkins y colabo-
radores (58) detectaron anticuerpos a B. avium mediante
ELISA en 42 de 44 pavos silvestres que setrasladaban hacia
284 . Enfermedades de las aves (Capítulo 13)

Arkansas.De estemodo,tal vez B. avium seaun problema

significativo en pavossilvestreso quizá éstosactúencomo
un reservoriopara la infección. McBride y colaboradores
(79) muestrearontres parvadasde pavosde traspatio,ubi-
cadasalrededorde 1.5 km respectoa granjascomerciales Bastón gramnegativo (0.4 a 0.5 J.!mx
de pavosen California, y encontraronque los pavosmues- 1 a 2 J.!m) 71, 103
treadosen cadalocalizacióneran seropositivosa B. avium Aerobioestricto 71,103
cuandose efectuabala pruebade la microaglutinación.
Móvil 71,103
Capsulado 71,103
Fimbrias (2 nm diámetro) 63
ETIOLOGíA Colonias, 0.2 a 1 mm en 24 horas, redon-
das, brillantes, convexas (algunas ce-
pas se disocian en colonias más gran- 54, 71
La bordetelosis en pavos es causada por Bordetella avium des)
sola o en combinación con estrés ambiental y otros patóge-
Hemaglutinación de eritrocitos de cobayo 39, 65
nos respiratorios. La transmisión experimental (98) de la
enfermedad hacia pavos susceptibles por Simmons y co- Eritrocitos de otras especies 54, 95
laboradores (101), en EVA, establece con claridad el pató- Temperatura de crecimiento, óptima 35 °C,
geno etiológico como un pequefio bacilo gramnegativo. La mueren en 45 °C 9
bacteria, se identificó de manera tentativa como A/ca/igenes Tiempo de generación, 35 a 40 min a 35 °C 9
faeca/is, muy parecida a Bordetella bronchiseptica, excepto
porque no degrada urea. Vn estudio sistemático de Kersters Tropismo estricto por el epitelio ciliado 7,45
Toxinas
y colaboradores (71), comparó 28 aislamientos patóge-
Toxina dermonecrótica (termolábil) 39, 92, 93
nos en pavos de fuentes diversas con 50 cepas colecciona- Toxina termoestable 106
das y cultivadas de bacterias muy relacionadas. Basados en Osteotoxina 42
hibridización morfológica, fisiológica, nutricional, seroló- Citotoxina traqueal 42
gica, electroforética y de DNA-RNA, concluyeron que la Composición guanina + citosina de DNA,
causa bacteriana de la rinotraqueítis en pavos representaba 61.6 a 62.6 mol% 71
una nueva especie de Bordetella; se propuso el nombre
Bordetella avium sp. nov. La caracterización molecular de
B. avium confirmó su posición taxonómica única entre las
especies de los géneros Bordetella y A/ca/igenes (14, 54,
66,86,120).

Morfología y crecimíento
Bordetella avium es un bacilo gramnegativo, no fermenta- Oxidasa (reactivo de Positiva 71,103,120
tivo, móvil, aerobio estricto (65, 71) (cuadro 13-1). Crece Kovac)
con rapidez en infusión de carne de ternera, MacConkey, Catalasa Positiva 54,103, 120
Bordet-Gengou, agar sangre soja tripticasa, infusión cora- Ureasa Negativa 51,71,103
zón-cerebro (ICC) y muchos otros medios sólidos (4), pero
no en medios esenciales mínimos (65). Los caldos de soja- Reducciónde nitrato a Negativa 54,71,103
tripticasa e ICC soportan el crecimiento óptimo cuando se nitrito
les proporciona aireación por agitación (9). Luego del cre- Crecimentoen MacCon- 71,103
cimiento de B. avium en medios de caldo con alto contenido key(nofermentalac- Positiva
de nutrientes se observaron formas filamentosas (31). Leyh tosa)
y colaboradores (73), han desarrollado un medio mínimo Agartripleazúcarhierro Tendendaak::alina
14,65,103
definido para el crecimiento de B. avium y la detección de sant, no cam-
mutantes auxotróficos. Las propiedades bioquímicas del biaen butt
microorganismo se listan en el cuadro 13-2. Alcaliniza amidas y sales 14,18,19,
orgánicas (peptona 54
Morfología de la colonia baja de Greenwood) Varias positivas

Casi todas las cepas de B. avium producen pequeñas colo-

nias, compactas, translúcidas como perlas (tipo 1) con bor-
des completos y superficies brillantes (71). Por lo general,
las colonias tipo 1 son de 0.2 a 1mm de diámetro despuésde
24 horas de incubación y de 1 a 2 mm de diámetro luego
de 48 horas de incubación. Muchos aislamientos desarro-
llan un centro ligeramente elevado café cuando crecen 48
horasen agarMacConkey(figura 13-1). Un pequeñopor-
centajede cepasse disocia en grandescolonias tipo 11.
Además,seha informadode un tercertipo de colonia,que
se caracterizapor un borde irregular en forma de sierra,
superficielisa y de mayortamañoque el tipo 11(54).

Figura 13-1. Colonias de B. avium cepa 838 (izquierda) y
similar a B. avium cepa 007 (derecha) crecidas en agar
MacConkey en 48 horas a 35 °C. Obsérvese el centro ele-
vado en las colonias de esta cepa de B. avium. Barra = 1
mm.
Resistencia a agentes químicos y físicos
Los desinfectantes que se utilizan con más frecuencia pare-
cen matar B. avium, si se siguen las recomendaciones del
fabricante. La supervivencia de B. avium se prolonga por
temperaturas bajas, poca humedad y pH neutro (26). Sobre
materiales portadores simulados como polvo y heces en
casetas de pavos, el microorganismo sobrevive de 25 a
33 días a 10 °C y con humedad relativa de 32 a 58%,
mientras a 40 °C con humedad similar sobrevive menos de
dos días (26). Se ha informado de la supervivencia de este
microorganismo, por lo menos seis meses en cama húmeda
sin alterar (13). En cultivos en caldo de ICC, las bacterias
mueren a las 24 horas a 45 °C (9) . La supervivencia puede
ser más prolongada a 10°C en superficies lisas, tales como
vidrio o aluminio (26). La fumigación de un cuarto su-
cio mediante bromuro de metilo, detiene de manera eficaz
la transmisión de esta enfermedad en pavipollos suscepti-
bles de un día de edad (98).
La resistencia a la estreptomicina, sulfonamidas y te-
traciclina por algunas cepas de B. avium está codificada
hasta por cinco plásmidos que varían en tamaño de 16 a
51.5 kb (29, 76); sin embargo, casi todas las cepas son
sensibles in vitro a gran cantidad de antibacterianos. El
tratamiento de pavos infectados con B: avium con oxitetra-
ciclina administrada de manera parenteral o por aerosol no
tiene algún efecto o hay una reducción momentánea en la
cantidad de bacterias, aunque las cepas de B. avium resulta-
ron sensibles in vitro a la oxitetraciclina (36, 108, 119).
Estructura antigénica y receptores
celulares de superficie
La estructura antigénica de B. avium y bacterias relaciona-
das se estudió mediante precipitación en agar gel, aglutinación
cruzada y por inmunofiltración Western (9, 48, 63, 65, 71).
Todos los datos obtenidos sugieren que los aislamientos de
B. avium de diferentes fuentes se vinculan mucho de manera
antigénica (71). Con antisuero producido en conejos, Kers-
ters y colaboradores (71), identificaron seis antígenos de
superficie diferentes, tres de los cuales fueron de reacción
cruzada entre las tres cepas de B. avium. Además, se
encontraron 2 o 3 líneas de precipitación en común con
B. bronchiseptica. Se demostró aún mayor relación antigé-
nica con Alcaligenes denitrificans y Achromobacter xyloso-
xidans (71). Jackwood y colaboradores (65), comprobaron
reacción cruzada entre B. avium y B. avium similar (véase
discusión posterior). Con el uso.de suero de convalescentes
Bordetelosis(coriza de lospavos) . 285
y lavados traqueales en procedimientos de inmunofiltrado,
Hellwig y Arp (48) comprobaron que los pavos infectados
reconocían por lo menos ocho proteínas de membrana ex-
terna de B. avium. Estas proteínas variaJ'on en tamaño de
cerca de 14 a casi 116 kD. Leyh y Griffith (72) examinaron
los perfiles de proteínas de la membrana externa de 50
aislamientos virulentos de B. avium, y descubrieron dos
principales proteínas insolubles en sarcosil, de 21 y 37 kD,
Y por lo menos otras 13 proteínas menores, utilizando la
electroforesis en gel de dodecil sulfato sódico de poliacrila-
mida (SDS-PAGE). Se encontró que B. avium tenía un perfil
electroforético claramente diferente de aquellas bacterias
similares a B. avium y a B. bronchiseptica. A principios de
1980, Varley y Carter (121) examinaron siete aislamientos
de Bordetella provenientes de pavos en el Reino Unido
utilizando SDS-PAGE y los compararon con las cepas co-
nocidas de B. avium, B. bronchiseptica y Alcaligenes fae-
calis. Todos los perfiles electroforéticos fueron similares,
tanto para las cepas de B. avium yA. faecalis, indícando así
la utilidad de este procedimiento para distinguir entre espe-
cies de Bordetel/a, pero no para A. faecalis. Gentry- Weeks
y colaboradores (41) identificaron cinco proteínas de mem-
brana externa con masas moleculares de 21,38,40,43 Y 48
kD que se producían en Escherichia coli, dentro de la cual
se habían clonado genes de B. avium. Moore y Jackwood
(85) produjeron anticuerpos monoclonales para una prepa-
ración de una célula completa B. avium que reconoce una
proteína 41-kD. Estos anticuerpo s se utilizaron para inhibir
la hemaglutinación de B. avium en eritrocítos de cobayo y
también se pudieron utilizar para demostrar la fijación de la
proteína de 41 kD a dichos eritrocítos. Asimismo, se inhibió
la hemaglutinación luego del tratamiento de B. avium con
proteinasa K y ácido peryódico, los cuales desdoblan los
carbohidratos de las proteínas. Esto sugiere que la hemaglu-
tinina de B. avium es un carbohidrato fuertemente relacio-
nado con la proteína de superficie de 41 kD. En un estudio
relacionado, Arp y colaboradores (11) demostraron la inhi-
bicíón completa de la aglutinación con eritrocitos de cobayo
medianteB. avium, al utilizarlosgangliósidosGDlayGTlb,
e inhibicíón parcial de la hemaglutinacíón al emplear ácido
N-acetilneuramínico. Cuando se emplearon estos mismos
compuestos (junto con musina submandibular bovina y
lectina de límulo) para tratar la adherencia de B. avium a la
mucosa traqueal en pavos, ésta inhibió in vivo. Los autores
especulan que tal vez estos compuestos puedan estar rela-
cionados a los receptores para B. avium en la mucosa
traqueal.
Factores potenciales de virulencia
Los principales factores de virulencia de B. avium se pueden
dividir en aquellos que incluyen adhesión, lesión a la mu-
cosa local o efectos sistémicos. La adhesión a los cilios
del epitelio respiratorio es una característica consistente de
B. avium y otras especies de Bordetellfl. Tal vez se hayan
identificado las estructuras superficiales o moléculas de
B. avium por las que se adhieren (11,85), Y pueden relacio-
narse con las fimbrias (pilis) y hemaglutinina (10, 62).
Aunque se sugiere que las fimbrias, son posibles factores de
adhesión de B. avium (62), también son comunes las fim-
brias similares morfológicamente en mutantes defectivos de
286 . Enfermedades de las aves
adhesión y bacterias semejantes a B. avium (49, 62). La
hemaglutinaciónde eritrocitos de cobayo se correlaciona
mucho con la virulencia (39, 65), pero parece no vincularse
con las fimbrias (62). Dos mutantes inducidas median-
te transposón, seleccionadas por la pérdida de actividad de
hemaglutinación, presentaron menor adherencia in vivo
(lO). La reversión de un mutante a estado de hemaglutina-
ción positivo resultó en la reconstitución de la adherencia.
Como con otras especies de Bordetella, parece posible que
participe más de una molécula de superficie en la adherencia
a los cilios.
Se atribuyen varios efectos locales a las toxinas de B.
avium. Un efecto citotóxico y cilioestático de B. avium en
cultivos de tráquea, lo informan Gray y colaboradores (44,
46), Y otros (77). Rimler (92) describió una toxina terrnolá-
bil capaz de matar ratones y pavos jóvenes. Más tarde se
demostró que la toxina producía lesiones necróticas y he-
morrágicas en piel de pavos y cobayos despuésde la inyec-
ción intradérrnica, y lesiones parecidas en el hígado y
páncreasde pavos, luego de la inyección intraperitoneal (91,
93). Un trabajo reciente ha dado a conocer que B. avium
origina una toxina derrnonecrótica con propiedades flsicas,
antigénicas y biológicas comparables con las ya menciona-
das para la toxina terrnolábil (39). La toxina derrnonecrótica
es una proteína 155 kD vinculada a la célula, con actividad
biológica comparable con las toxinas derrnonecróticas de B.
pertussis y B. bronchiseptica (39). No se ha establecido la
participación de la toxina derrnonecrótica en la patogénesis
de la bordetelosis en pavos; la toxina no parece ocasionar la
cíliostasis (93) o daño epiteliallocal (115).
Gentry-Weeks y colaboradores (40) produjeron va-
riantes de fase espontánea de B. avium que carecían de
toxina derrnonecrótica y de cuatro proteínas de membrana
externa cuando estemicroorganismo creció en un medio que
contenía ácido nicotínico y MgSO4. Dichas variantes tenían
una morfología de colonia diferente, pero conservaban su
capacidad para aglutinar eritrocitos de cobayo. El pasaje en
pavos susceptibles originó que estas variantes retornaran al
tipo silvestre.
Otra toxina de B. avium implicada en lesiones de
mucosa locales es la citotoxina traqueal (TCT, del inglés
tracheal cytotoxin) aislada por Gentry-Weeks y colabora-
dores (39). La TCT de B. pertussis, químicamente idéntica
a la generada por B. avium, se ha demostrado que daña de
manera específica las células epiteliales ciliadas, lo cual
permite la pérdida del epitelio y poca eliminación del moco
(43). La TCT de B. avium es un monómero anhidropep-
tidoglucano con una masa de 921 daltons. Falta por deter-
minar si TCT es el mediador de la actividad cítotóxica
mencionada antes por Gray y colaboradores (44, 46).
Simmons y colaboradores (106), identificaron una to-
xina termoestable de B. avium capaz de provocar diarrea y
muerte en ratones inoculados por vía intraperitoneal; no
obstante, no hay evidencia de que la toxina ocasione efectos
adversos en aves domésticas. Ninguna de las 18 cepas de
B. avium provenientes de Australia poseía la toxina mortal
para ratón que se encontró en varias cepas de referencia
a partir de otras áreasen el mundo que producen pavos (20).
Recientemente se encontró una osteotoxina relacionada
con B. avium; se le ha identificado como cístationasa p, y
es mortal para las células osteógenas MC3T3-EI, células
(Capítulo 13)
trabeculares bovinas fetales, células de osteosarcoma de rata
UMR 106-01 (BSP) y células tragueates bovinas embriona-
rias (42). Esta toxina podriaser la que origina las lesiones
en el cartilago, que conducen al colapso y reblandecimiento
de la tráquea. El examen de varias cepas de B. avium para
la producción de adenilato ciclasa extracitoplásmica (39,
93) o toxinapertussis (39) fallaron en detectarlas mediante
inmunología o por pruebas funcionales. En un estudio para
detectar los genes de vírulencia de B. pertussis mediante
hibridación Southern, se determinó que si se encontraba el
gen bvgS, pero no así el bvgA (40). Los primeros estudios
de Simmons y colaboradores (lOS) sugirieron que B. avium
origina un factor sensible a la histamina, similar al generado
por otras especiesde Bordetella.
A la infección por B. avium se le atribu';len cierto
número de efectos fisiopatológicos sistémicos. Estos com-
prenden elevación de corticosterona en suero (83), mayor
migración leucocitaria (80) electrocardiogramas alterados
(123), reducción de la temperatura corporal (32), menores
concentraciones de monoaminasen cerebro y tejido linfoide
(33, 34), menores concentraciones de triptófano 2,3-dioxi-
genasahepática (122) y disminución de hormonas tiro ideas
junto con ayuno (35). Comenzando con el reconocimiento
inicial de rinotraqueítis en pavos en Carolina del Norte,
los informes de gente de servicio en las parvadas sugieren
una función inmunitaria deficiente en los pavipollos afecta-
dos (102). La vácunación de estos animales con vacunas
vivas, originó muertes no esperadas. Este panorama, junto
con la observación de menor tamafto de la bolsa en algunos
pavipollos con rinotraqueítis (100), conduce a una serie de
experimentos para determinar los efectos de la infección por
B. avium en la función inmunitaria. Los estudios iniciales
en pollonas infectadas con B. avium (102), encontraron
menor respuesta de la blastogénesis linfocitaria a la conca-
navalina A y depleción de los linfocitos tímicos. Estudios
subsecuentesde la inmunidad mediada por células en este
tipo de pollonas, mostraron el efecto inverso con respuestas
potenciadas de hipersensibilidad tardía y de huésped en
contra de injerto (81, 82), ambas como medida de inmuni-
dad mediada por células.
Patogenicidad y diferencias de cepa
Se informan diferencias en la patogenicidad entre las cepas
de B. avium (95, 96), estas divergencias se relacionan con
la morfología de la colonia y hemaglutinación, y permiten
la categorización de los aislamientos en varios grupos o
tipos (14, 65, 95). La continuación de los estudios de las
características moleculares de B. avium y bacterías vincu-
ladas, ha reconocido varias características diferenciales de
B. avium (cuadro 13-3). Las cepas antes llamadas como
"grupo 1" (95) Y "tipo 1" (65) ahora deben designarse
B. avium. El término similar a B. avium, como lo propusie-
ron lackwood y colaboradores (66), se reserva a aislamien-
tos aviares no patógenos muy relacionados con B. avium.
Investigaciones de B. avium de diversas fuentes han
mostrado una gran similitud en los patrones electroforéticos
de las proteínas de la membrana externa (49, 71, 121). Aún
más, los perfiles antigénicos examinados por medio de
aglutinación cruzada, precipitación en agar gel e inmunofil-
tración Western mostraron poca variación entre las cepas

Patogenicidad Positiva Negativa
Adhesión in vivo. Positiva Negativa
Hemaglutinaciónt. Positiva Negativa
Crecimiento en me-
dios agar esencia-
les mínimos (65) Negativa Positiva
Crecimiento en caldo
NaCI 6.5% (65) Poco positiva Muy positiva
Otras características distintivas:
Perfiles de membrana externa sobre SDS-PAGE:1: (49,65)
Análisis de ácidos grasos celulares (66, 86)
Alcalinización de amidas y ácidos orgánicos (14,17)
. Adhesión a mucosa traqueal de pavos (5, 10)
t Hemaglutinación de eritrocitos de cobaya (65), puede ser débil o
inconsistente con algunas cepas o microorganismos que crecen en
medios liquidas
* SDS-PAGE, electroforesis en gel dodecil sulfato sódico de
poliacrilamida
de B. avium (48, 71). Bordetella avium comparte varios
antígenos de reacción cruzada con bacterias similares a B.
avium y otras especies de Bordetella (48, 65). A pesar del
aparente parecido genético y molecular entre las cepas B.
avium, se observan diferencias en la producción de toxina
(20, 92, 106), adherencia a la mucosa traqueal (10), perfiles
de plásmidos (67,107), sensibilidad a los antibióticos (67),
patogenicidad (50,96) Y morfología de la colonia (68,71).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El huésped natural de B. avium es el pavo, aunque se han
hecho aislamientos de pollos y otras especies de aves (54,
104). Las cepas de B. avium aisladas de especies de aves
diferentes al pavo, son patógenas para los pavos de un día
de edad (54). Un estudio de la prevalencia de B. avium en
Carolina del Norte, en parvadas de engorda durante los
meses de invierno, indicó un 62% de índice de infección
(16). Incluso, había un gran índice de aislamiento de parva-
das con enfermedad respiratoria. Los intentos por reproducir
la rinotraqueítis de manera experimental en pollos, mostra-
ron que sólo dos de ocho cepas de B. avium colonizaron la
tráquea y originaron la enfermedad (15); no obstante, un
estudio posterior (14), sugirió que los aislamientos de pollos
podían incluir tanto B. avium como bacterias similares a
B. avium. Pareceque las cepasen pavos y pollosdeB. avium
son parecidas (71), y que puede haber infección cruzada
entre ambas especies(104). La bordetelosis en pollos tiende
a ser menos grave que en pavos (84, 104). Una cepa de
B. avium, patógena para pavos y codornices japonesas, no
provocó la enfermedad clínica en cobayos, cricetos y rato-
nes (78). Por lo general, la infección natural con B. avium se
presenta en pavos de 2 a 6 semanas de edad (23, 52, 90),
Bordetelosis(coriza de los pavos) . 287
aunquetambién pavos de más edad y parvadasreproductoras
pueden desarrollar la enfermedad clínica (69,70). La inocu-
lación experimental de pavipollos de más de I a 2 semanas
de edad, a menudo resulta en la colonización, pero sólo con
enfermedad leve.
Transmisión y portadores
La bordetelosis es una enfermedad altamente contagiosa
que se transmite con rapidez a pavipollos susceptibles me-
diante contacto estrecho con animales infectados o por
exposición con una cama o agua contaminada por aves
infectadas (98). La infección no se transmite entre jaulas
adyacentes; en este caso se tiene evidencia en contra de la
transmisión por aerosol (98). La cama contaminada por una
parvada infectada con B. avium parece permanecer infec-
tante durante 1 a 6 meses (13, 26). Aunque no se ha
comprobado un estado de portador en pavos recuperados de
bordetelosis, parece que existe la posibilidad.
Periodo de incubación
El periodo de incubación es de 7 a 10 días cuando se
exponen pavipollos susceptibles a animales enfermos por
contacto directo cercano (98). La inoculación intranasal o
intraocular de pavipollos de un día de edad con 105 a lo?
unidades formadoras de colonias de B. avium resulta en
signos clínicos (exudado nasal) de bordetelosis en 4 a 6 días
(6, 45, 96).
Signos
Un inicio repentino de estornudos (snick) en alto porcentaje
en pavos de 2 a 6 semanas de edad durante una semana
sugiere bordetelosis. En pavos de mayor edad puede haber,
además, tos seca (70). Una excreción nasal clara se puede
expresar por presión suave sobre el puente del pico entre las
narinas u orificios nasales. Durante las primeras dos sema-
nas de enfermedad, los orificios nasales y las plumas de la
cabeza y alas se cubren de un exudado húmedo, pegajoso,
de color café (figura 13-2) y algunas aves desarrollan edema
submaxilar. El boqueo, disnea y vocalización alterada en la
segunda semana de los signos clínicos, resultan cuando
la cavidad nasal y la tráquea superior llegan a ocluirse de
manera parcial con exudado mucoide. En algunas aves
puede palparse el ablandamiento de la tráquea a través de la
piel del cuello, al principio de la segunda semana de la en-
fennedad. Los cambios en el comportamiento abarcan acti-
vidad reducida,amontonamientoy disminución de la ingestión
de alimento yagua. Las infecciones concurrentes y las
pobres ganancias de peso contribuyen a un bajo rendimiento
de la parvada y numerosas aves con crecimiento deficiente
(9). Los signos de enfermedad comienzan a disminuir des-
pués de un curso de 2 a 4 semanas(45, 90, 96, 118).
Morbilidad y mortalidad
La bordetelosis en pavos se caracteriza de manera típica por
alta morbilidad y baja mortalidad. En pavos de 2 a 6 semanas
de edad, la morbilidad alcanza 80 a 100% (96), mientras el
índice de mortalidad es menor a 10%. La infección de una
288 . Enfermedades de las aves
Figura 13-2. Apariencia clínica de un pavipollo con bor-
detelosis. Respiración con boqueo, manchas oscuras
alrededor del ojo y narinas, y exudado espumoso en la comi-
sura medial del ojo.
parvada reproductora con B. avium resulta en sólo 20% de
morbilidad sin mortalidad (70). Los índices de elevada mor-
talidad (>40%) en pavos jóvenes se relacionan a menudo con
aislamiento concurrente de Escherichia coli (23, 96). Estu-
dios experimentales de infecciones concurrentes de
B. avium y E. coli en pavos de 2 a 4 semanas mostraron
eliminación defectuosa de E. coli de tráqueas (37, 116) Y
aumentó la gravedad de aerosaculitis atribuible a E. coli
(117). Las temperaturas ambientales adversas (9), elevada
humedad (109), la pobre calidad del aire y patógenos respi-
ratorios concurrentes, pueden incrementar los índices de
mortalidad (96). Cook y colaboradores (28) estudiaron la
interacción del virus de la rinotraqueítis del pavo (TRTV),
un neumovirus con B. avium y microorganismos similares
a Pasteurella en pavos. Cuando se administró TRTV solo,
únicamentese podía aislar al virus a partir de la tráquea,
pero cuando se administraba junto con la bacteria, tenía
capacidad de invasión y podía aislarse a partir de corazón,
hígado, bazo, riñón y tonsilas cecales. Hinz y colaboradores
(55) describieron un brote de B. aviumjunto con Chlamydia
psittaci en seis parvadas de pavos de diferente sexo, en una
explotación de edad múltiple; en las parvadas afectadas, la
mortalidad varió de 7 a 20% y la alta mortalidad se atribuyó
a infecciones secundarias por Klebsiella pneumoniae,
E. coli y Pseudomonas fluoreszenz.
Lesiones macroscópicas
Las lesiones macroscópicas se confinan al tracto respirato-
rio superior y varían con lo que dure la infección. El exudado
nasal y traqueal cambia de seroso al inicio hasta pegajoso y
mucoide durante el curso de la enfermedad. Las lesiones
traqueales consisten en ablandamiento generalizado y la
distorsión de los anillos cartilaginosos, compresión dorso
ventral, y exudado fibrinomucoide en la luz sugieren bor-
detelosis(6, 118). En casosaislados,hay grave repliegue de la
pared dorsal de la tráquea hacia la luz inmediatamente
deb~io de la laringe (figura 13-3) (6, 119). En un corte
(Capítulo 13)
Figura 13-3. Cortestransversales de unatráqueacolapsada
de un pavipollo con bordetelosis. El corte en extremo superior
izquierdo, tomado de la parte inmediata inferior de la laringe,
tiene un pliegueextremo dorsoventral.Otros cortes se tomaron
a intervalos de 5 cm a lo largo de la tráquea (Am J Vet Res).
tranverso, los anillos traqueales parecen tener paredes
gruesas y menor luz. La distorsión de los cartílagos
traqueales persiste por lo menos 53 dlas después de la
infección (6). La acumulación de exudado mucoide en un
área de repliegue traqueal muchas veces favorece la muerte
por sofocación (6). Durante las primeras dos semanas de
infección, se evidencian la hiperemia de la mucosa nasal y
traqueal y el edema de los tejidos intersticiales de la cabeza
y cuello.
Histopatologia
Las colonias bacterianas vinculadas con los cilios, la pérdi-
da progresiva de epitelio ciliado y la depleción de moco de
las células caliciformes son características de bordetelosis
(6). La colonización de epitelio ciliado comienza en la
mucosa nasal, y avanza hacia abajo en la tráquea, y se mueve
a los bronquios primarios en 7 a 10 días. Las bacterias se
adhieren de manera especifica a los cilios y nunca se en-
cuentranadheridasa otros tipos de células (7). Como se
aprecia en la microscopia electrónica de barrido, las super-
ficies de las bacterias adherentes se cubren de numerosas
proyecciones superficiales en forma de nudos (figura 13-4).
Las células colonizadas aumentan la eosinofilia del citoplas-
ma apical, pueden protuirse de manera ligera de la mucosa
(119). Las colonias bacterianas (figura 13-5) son las más
aparentes de la mucosa traqueal1 a 2 semanas después del
comienzo de los signos clínicos, antes que la pérdida de las
células ciliadas sea mayor (6,7).
Durante las primeras dos semanas de los signos, el
epitelio traqueal ciliado se pierde de manera gradual y se
reemplaza por epitelio cuboidal no ciliado (figura 13-6).
Estas células hiperplásicas inmaduras tienen citoplasma
basófilo con cantidades variables de pequeños gránulos
mucosos (6, 119). Más tarde, en el curso de la enfermedad,
puede desarrollarse metaplasia escamosa del epitelio tra-
queal (figura 13-7). Las inclusiones eosinófilas lineales se
observan en el citoplasma del epitelio traqueal durante las
primeras tres semanasde la enfermedad (6, 7). Ultraestruc-
turalmente, estas inclusiones son cristales proteináceos com-
puestos de filamentos paralelos rodeados por una membrana
(7). Durante la tercera y cuarta semana de la enfermedad, la
mucosa traqueal se distorsiona por numerosos pliegues y
amontonamiento del epitelio displásico. Dependiendo de la
gravedad de la enfermedad, el epitelio traqueal regresa a lo
 Bordetelosis(coriza de lospavos) . 289

Figura 13-5. Tráquea de un pavipollo infectado tres sema-

Figura 13-4. Numerosas bacterias B. avium (flechas) ínti-
mamente relacionadas con los cilios de las células epiteliales
traqueales. Las superficies bacterianas están cubiertas con
proyecciones en forma de nudo e irregulares, las cuales
contribuyen a la adhesión.
nas antes con B. avium. Lesiones características de borde-
telosis incluyen colonias bacterianas relacionadas con los
cilios (flechas), pérdida de epitelio ciliado, glándulas muco-
sas dilatadas vacias de moco e infiltración intersticial de
células plasmáticas y linfocitos.

normal 4 a 6 semanas después del inicio de signos (6, 45),

cuando ya no puede aislarse B. avium.
La excreción de copiosos exudados mucoides del apa-
rato respiratorio superior, se acompaña por la depleción
de moco de células caliciformes aisladas y glándulas mu-
cosas a lo largo de la mucosa (6, 119). Las glándulas
alveolares se toman quísticas y se cubren por epitelio inma-
duro con pequeños gránulos mucosos (figura 13-5). Las
células caliciformes permanecen vacías de gránulos de
moco desde la primera hasta la tercera semana de la enfer-
medad clínica.
Los exudados celulares en la lámina propia traqueal
comienzan con infiltrados multifocales de heterófilos y
cambian a linfocitos de manera predominante y células
plasmáticas como signo clínico colateral (6, 45). De la
tercera a la quinta semana de la enfermedad, un aumento
difuso en las células plasmáticas de la mucosa se aunan a
nódulos linfoides multifocales en la submucosa. Los exuda- Figura 13-6. Pérdida de epitelio ciliado en la superficie de
dos superficiales de las mucosas cambian de mucopurulen- la mucosa traqueal. Agrupaciones aisladas de células cilia-
tos a fibrinopurulentos después de la primera semana de das (flecha) y puntos oscuros donde se han desprendido las
enfermedad (7). células (cabeza de flecha).
Las lesiones pulmonares se restringen a los bronquios
primarios y bronquios relacionados con tejido linfoide (117,
118).En contrastecon la mucosatraqueal, la mucosabronquial
conserva una apariencia casi normal, incluso el epitelio
cilíndrico ciliado y las células caliciformes (118). La colo-
nización benigna de células ciliadas aisladas por B. avium
se acompaña por un infiltrado moderado de heterófilos. El
tejido linfoide relacionado con los bronquios, que por lo
regular se encuentraen la unión de los bronquios primarios y
secundarios, se hace muy aparente, y los ganglios linfoides
salen hacia la luz bronquial (118). Otros cambios en los
tejidos linfoides comprenden la depleción de los linfocitos
corticales del timo durante el inicio de la enfermedad (102).
En resumen, las lesiones microscópicas peculiares con
valor diagnóstico incluyen colonias bacterianasvinculadas a Figura 13-7. Metaplasia escamosa de epitelio traqueal, que
cilios, inclusiones citoplásmicas, glándulas mucosas quísti- se presenta en algunos pavipollos en las últimas etapas del
cas y pérdida generalizada de epitelio ciliado. curso de bordetelosis.
 290 Enfermedades de las aves
Inmunidad
Casi todos los pavos desarrollan una respuesta inmunitaria
humoral a la infección con B. avium (6, 60, 113). Los
anticuerpos séricos, detectados mediante aglutinación mi-
crotitulación, se observan a las dos semanas después de la
exposición experimental a B. avium y alcanzan concentra-
ciones máximas en las semanas3 a 4 posexposición (6, 60).
Al periodo de títulos máximos de anticuerpos le sigue, en
una semana, la resolución de la enfermedad clínica y dismi-
nución en la cantidad de bacterias en la tráquea (6). Esto,
combinado con la evidencia de inmunidad materna, sugiere
una importante participación de la inmunidad humoral en la
prevención y recuperación de la infección (13,53).
Neighbor y colaboradores (88) evaluaron los anticuer-
pos matemos en pollonas provenientes tanto de madres
inmunizadas como no inmunizadas. La resistencia a la
enfermedad clínica y a las lesiones macroscópicas resultó
mayor en aquellas pollonas con anticuerpos matemos, se-
gún se determinó mediante ELISA. En pavos, el suero de
convalecientes y las secreciones traqueales de pavos infec-
tados con B. avium inbiben la adherencia de las bacterias a
la mucosa traqueal (8). Aún más, la adherencia de B. avium
se inhibe si se administra suero convaleciente de manera
local o parenteraI. Se cree que la administración pasiva de
suero convaleciente, simula muchos aspectos de la inmuni-
dad materna. Suresh y colaboradores (113) evaluaron las
concentraciones de anticuerpos en suero, lavados traqueales
y secrecioneslacrimales de pavos experimentalmente infec-
tados con B. avium. Los pavos se sacrificaron a intervalos
semanales a través de ocho semanas posinoculación. Alre-
dedor de la tercera semana de edad, no eran detectables los
anticuerpos matemos, y la presencia de anticuerpos en el
suero y la mucosa se relacionaron con la depuración de
B. avium de la tráquea. Al utilizar el suero y las secreciones
traqueales obtenidos de pavos durante un curso de cuatro
semanas de infección, se identificaron por lo menos
ocho proteínas de superficie de B. avium utilízando Western
blot (48).
Se genera una respuesta inmunitaria activa en casi
todos los pavos inoculados mediante bacterina viva de
B. avium u otras. La respuesta de los anticuerpos séricos a
mutantes de B. avium sensibles a la temperatura es variable,
lo cual depende de dosis de vacunación, edad del pavo y
factores ambientales que afectan la colonización (9, 25, 50,
56,59,61,69). Estudios recientes sugieren que los pavipo-
110smenores de tres semanas de edad responden poco a las
vacunas contraE. avium (56, 61).
La infección con B. avium se reconoce como en poten-
cia inmunosupresora desde que Simmons y colaboradores
(102), informaron de lesiones en timo y supresión de la
blastogénesis linfocitaria. Aunque pruebas subsecuentesno
muestran evidencia de los defectos en inmunidad celular
(80, 81, 82), la infección con B. avium interfiere de manera
aparente con la inmunidad contra Pasteurella multocida y
vacunas contra enteritis hemorrágica (94, 102). En pavos
infectados con B. avium, se observa la concentración reducida
de monoaminas en cerebro y tejidos linfoides y elevadacorti-
costeronaen suero (33, 34, 83). Aunque tales cambios hormo-
nalestal vez no seanúnicos de la bordetelosis,pueden ayudar
a explicar la inmunosupresión observada en el campo.
(Capítulo /3)
Patogénesis
A la semana siguiente, la adhesión inicial de las bacterias a
las células ciliadas de la mucosa oronasal, favorece la colo-
nización progresiva de la tráquea superior a los bronquios
primarios. La expansión de la población de bacterias a lo
largo de la mucosa respiratoria estimula una inflamación
aguda y se libera moco de las células caliciformes, lo cual
ocasiona estomudos, tos y obstrucción nasal. La disemina-
ción de la infección contra el flujo de limpieza mucociliar
se presenta como multiplicación móvil bacteriana, en la
cual se desprenden de las microcolonias y se mueven dentro
de la capa de mucina hacia otras células ciliadas. En apa-
riencia, el moco traqueal no contiene receptores análogos
para impedir la diseminación de las bacterias. Durante la
siguiente semana, muchas de las células colonizadas por
B. avium se esfacelan hacia la luz traqueal y dejan grandes
superficies sin cilios.
Aún se desconoce la manera cómo B. avium daila la
mucosa traqueal y el cartílago, pero puede estar implicada
alguna citotoxina traqueal. La formación de cristales protéi-
cos citoplásmicos y el retraso de la restitución de la mucosa
normal señalan hacia una toxina que altera el crecimiento
celular y su diferenciación. La basemolecular para el ablan-
damiento y colapso de los anillos traqueales puede resultar
por metabolismo del tejido conjuntivo anormal, el cual
permite cambios cualitativos y cuantitativos en el colágeno
y la elastina (122).
Conforme se pierden de manera progresiva las células
ciliadas, el flujo de moco y exudados se hace lento, en
particular en la tráquea superior y cavidad nasal. La obstruc-
ción de los conductos nasolagrimales provoca que se acu-
mule el exudado ocular espumoso en el canto medio del ojo.
Los signos de bordetelosis resultan a partir de productos
locales y sistémicos de la respuesta inflamatoria, toxi-
nas bacterianas solubles y obstrucción fisica de los grandes
conductos de aire.
A la semana del inicio de los signos clínicos, se
desarrolla la respuesta inmunitaria local y sistémica en
contra de antígenos de B. avium. Los anticuerpos transpor-
tados por el suero y aquellos generados por las células
plasmáticas de la submucosa, se acumulan en las secrecio-
nes respiratorias. Los anticuerpos locales interactúan con
células libres de B. avium de multiplicación para inhibir su
motilidad y prevenir la adhesión a otras células ciliadas. Las
colonias de bacterias entre los cilios se encuentran protegi-
das de las defensas del huésped; sin embargo, se eliminan
numerosas bacterias junto con células epiteliales coloniza-
das. La población de bacterias disminuye en las siguientes
semanas,conforme se pierden las células colonizadas y se
forman nuevas células ciliadas protegidas de la coloniza-
ción por anticuerpos.
Tal vez algunas aves convalecientes sean lentas para
eliminar todas las B. avium de sus tejidos respiratorios y
sirven como una fuente de infección para las parvadas
susceptibles. Conforme aumenta la inmunidad mucosal en
las siguientes 4 a 8 semanas, cualquier población residual
de B. avium en la cavidad nasal o senos, puede expandirse
otra vez para producir infección clínica o transmitirse a aves
susceptibles.

DIAGNÓSTICO
Por lo general, el diagnóstico de bordetelosis se basa en los
signos clínicos y lesiones, aislamiento de B. avium a partir
del aparato respiratorio, una prueba serológica positiva o
alguna combinación de éstos. Las técnicas diagnósticas
adicionales que se han desarrollado incluyen una prueba de
aglutinación de cuentas de látex -basada en anticuerpos
monoclonales- (112), Y una técnica de tinción directa de
anticuerpo s fluorescentes utilizando anticuerpos monoclo-
nales (111), una prueba de cromatografia capilar de gas para
carbohidratos celulares, utilizando aldonitrilos peracetila-
dos y O-metiloximas (87), y una técnica de reacción en
cadena de polimerasa (97).
Aislamiento e identificación
del agente causal
El aislamiento bacteriano se logra mediante agar de Mac-
Conkey, inoculado con una muestra en hisopo de la mucosa
traqueal. Las muestras obtenidas de las coanasy narinas, por
paso de un hisopo a la tráquea a través de la laringe, por lo
general, generan grandes cantidades de bacterias no patóge-
nas (10 1, 110). Cuando se dispone de pavos para la necrop-
sia, las muestras con hisopo se deben tomar de manera
aséptica a través de la abertura en la tráquea media cervical.
Después de 24 horas de incubación en agar MacConkey, las
colonias de B. avium son claras y del tamafio de una punta
de alfiler. Aunque casi todas las bacterias contaminantes
forman grandes colonias mucoides (a menudo fermentado-
ras de lactosa), las cuales enmascaranaB. avium en el patrón
de siembra concentrado, pueden distinguirse las pequefias
colonias de B. avium en el patrón de siembra más diluido.
Por medio de la incubación en placas de cultivo por más de
48 horas, las colonias de B. avium se reconocen con
más facilidad y pueden desarrollar un centro elevado café
(figura 13-1). Al inicio del curso de la infección, se pueden
tomar cultivos puros de la tráquea, pero en las últimas etapas,
se pueden aislar E. coli y otras bacterias oportunistas (96).
Las características flsicas y bioquimicas que sirven para
distinguir a B. avium de bacterías muy relacionadas con ella
se presentan en los cuadros 13-1 y 13-2.
Serología
Las pruebas serológicas han probado ser útiles de manera
experimental y en la detección de casos naturales para anti-
cuerposséricosaB. avium. Jackwood y Saif(60) desarrollaron
una prueba de microaglutinación (MAT, del inglés microag-
glutination test) con un antígeno B. avium muerto, teñido
con cloruro de neotetrazolio, en una prueba de microtitula-
ción. MAT ha demostrado que se correlaciona con el aisla-
miento bacteriano. Parece que las pruebas serológicas
permanecen positivas por cierto periodo después de que ya
no se puede cultivar B. avium. En un estudio de campo de
Slavik y colaboradores (110), las parvadas con una historia
de enfermedad respiratoria fueron positivas serológicamen-
te para B. avium con mayor frecuencia aun cuando no se
podían aislar bacterias. En pavipollos infectados de manera
experimental, los anticuerpos son detectables por medio de
Bordetelosis (coriza de los pavos) 291
MAT desde las dos semanas posinoculación hasta por lo
menos 5 a 7 semanasposinoculación (6,9,60). Los títulos
máximos se desarrollan casi a las 3 a 4 semanas posino-
culación. Para cada una de las pruebas anteriores, la aglu-
tinación se dio en diluciones de suero en ] :320 a ]:5] 2
(6, 60). El uso de heterólogos de antígeno B. avium tuvo
pocoefectoenlostítulosdeaglutinación
(9).
Hopkins y colaboradores (57) desarrollaron ELISA
para la detección de antícuerpos séricos a B. avium con
antígeno bacteriano completo, una dilución sérica de ] :200
y una dilución de ] :3200 de conjugado de ]gG antipavo
comercial. Los resultados serológicos logrados con ELISA
se correlacionaron con los de MAT, pero ELISA es más sensi-
ble para la detección de anticuerpo s matemos en pavos de
un día de edad (57). Aunque B. avium tiene antígenos en
común con las bacterias muy similares con B. avium, no hay
evidencia de que estasbacterias vinculadas ocasionen reac-
ción serológica positiva a B. avium en naturaleza.
Para B. avium se han desarrollado varios procedimien-
tos ELISA con variaciones distintas (]2, 22, 88, ] ]3, ] 14).
Dichas variaciones incluyen una prueba deinmunofijación
de punto (] ]4) Y una inmunovaloración fluorescente de
concentración de partículas (22); todas detectan anticuerpos
matemos y son reproducibles y sensibles. En la actualidad
se dispone comercialmente de un equipo ELISA que ha
probado ser útil (74).
Diagnóstico diferencial
La bordetelosis debe diferenciarse de otras causasprimarias
y secundarias de rinotraqueítis. La micoplasmosis, clami-
diosis y criptosporidiosis respiratoria pueden parecerse o
contribuir en los signos clínicos de la bordetelosis (2, 55,
70, 75). De los patógenos virales, deben considerarse al
virus de la enfennedad de Newcastle (EN), virus Yucaipa,
adenovirus, influenza y neumovirus (27, 75). Aunque
B. avium por sí solo puede provocar todos los signos clíní-
cos y lesiones de bordetelosis en la enfennedad natural,
B. avium se presenta con mayor frecuencia acompañado de
la EN, especies de Mycoplasma y bacterias oportunistas,
tales como E. coli.
Por lo común, el mayor desafio diagnóstico es diferen-
ciar a B. avium de bacterias similares a B. avium en cultivos
primarios. Las características distintivas de estas bacte-
rías tan relacionadas se presentan en el cuadro 13-3; no
obstante, es definitiva la prueba de patogenicidad en pavi-
pollos de un día de edad. La inoculación intranasal de
pavipollos de un día de edad con un cultivo en caldo de 24
horas de B. avium, se espera que produzca la enfermedad
clínica y la excreción nasal en pavos susceptiblesen 3 a 5 días.
TRATAMIENTO
El tratamiento de la bordetelosis con antibióticos adminis-
trados en el agua, por inyección o mediante aerosol produce
poco mejoramiento clínico en casi todos los casos. El tra-
tamiento de una parvada reroductora infectada con 1.8 g
de tetraciclina-HCl y 2 x 10 VI de penicilina G Dotásica/4L
292 . Enfermedades de las aves
de agua de bebida, durante tres días provoca mejoramiento
clínico en 24 horas (70). El tratamiento de la bordetelosis en
pavosjóvenes por medio de un aerosolde oxitetraciclina-HC I
redujo la mortalidad subsecuentea la vacunación contraEN,
en comparación con las parvadas no tratadas (36). Aunque
estos testimonios clínicos sugieren una respuesta favorable
al tratamiento, sigue sin aclararse si el mejoramiento clínico
resulta por los efectos antibacterianos contra B. avium o
contra patógenos secundarios, tales como E. coli.
En un grupo de pavipollos infectados de manera expe-
rimental, en apariencia, la administración parenteral de
oxitetraciclina de acción prolongada, no tuvo efecto en la
infección de B. avium (108). El tratamiento de la bordetelo-
sis experimental con oxitetraciclina-HCI administrada por
aerosol, ocasionó una reducción pasajera de las cantidades
de bacterias en la tráquea y un retraso en los signos clínicos
y en el desarrollo de las lesiones (119). Sin embargo, cuatro
días despuésdel tratamiento, las cantidades bacterianas y la
gravedad de la enfermedad fueron similares entre los grupos
tratados y no tratados (119).
Yersin y colaboradores (124) demostraron hasta un
40% de reducción en la pérdida de cilios luego del trata-
miento de pavos infectados con B. avlum con niacina agre-
gada al agua de bebida a razón de 70 mg/L. Este tratamiento
también redujo los signos clínicos y disminuyó la adherencia
de las bacterias al epitelio traqueal cuando se compararon
pavos con tratamiento y pavos infectados sin tratamiento.
Los autores piensan que el mecanismo para este efecto
terapéutico podría ser resultado de la inhibición del desdo-
blamiento de la tira DNA, inducida por glucocorticoides, y la
subsecuente ADP-ríbosilasión del DNA nuclear. Esta ac-
ción podría permitir la síntesis continua de proteínas, nece-
saria para mantener las funciones mediadas por ATP en los
cilios de la tráquea.
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Bordetella avium es muy contagiosa por contacto directo y
a través de la contaminación de agua, alimento y cama. Se
requieren estrictas medidas de bioseguridad con el pro-
pósito de prevenir la infección en parvadas limpias, y de
rigurosos procedimientos de limpieza para eliminar al
microorganismo de los locales contaminados. Un proce-
dimiento mínimo de limpieza para ínstalaciones conta-
minadas debe comprender eliminación completa de la
cama, lavado de todas las superficies, desinfección de sis-
temas de agua y alimentadores y de la aplicación de algún
desinfectante seguido, ya sea de fumigación con formalde-
hído diluido o por aplicación de solución de formaldehído
diluido en todas las superficies. B. avium se transporta con
mucha facilidad de una casetahacia otra, así que se requiere
esencialmente del uso de tapetes sanitarios, ropa limpia e
incluso un baño para las visitas a las diferentes casetas y
localidades. Debido a que aumenta la gravedad de bordete-
losis por factores infecciosos y ambientales adversos, se
deben hacer intentos por optimizar la temperatura, humedad
y calidad del aire, mientras que se evita o retrasa el uso de
vacunas vivas atenuadas.
(Capitulo J3)
Inmunización
Las vacunas comúnmente disponibles de manera comercial
para la prevención de bordetelosis en pavos comprenden un
mutante de B. avium vivo sensible a la temperatura (st)
(Art- VaxTM, American Scientific Laboratories, Madison,
WI) y una bacterina de células completas (ADJUV AC-ART,
Sanofi Animal Health, Inc., Overland Park, KS). La vacuna
de mutante-st ~ivo se indujo por mutación con nitrosogua-
nidina de un aislamiento virulento de B. avium obtenido de
Carolina del Norte (24). Estudios originales, indicaron
que el mutante-st coloniza la mucosa nasal y produce mo-
deradas cantidades de anticuerpos séricos (24). Aunque el
uso subsecuente de la vacuna en Utah indicó protección
sustancial (25, 69), otros experimentos controlados mostra-
ron sólo una reducción moderada en la gravedad de las
lesiones o retraso del inicio de la enfermedad clínica (50,
56,59,61). El mutante-st tiene la capacidad de adherirse al
epitelio respiratorio, pero su lento índice de crecimiento
puede limitar de manera importante su capacidad para co-
lonizar e inducir inmunidad protectora (9, 10). El uso de la
vacuna mutante-st, de acuerdo con las instrucciones del
laboratorio en pavipollos de un día de edad, no previene la
infección y la enfermedad, sin embargo, el empleo de la va-
cuna en pavipollos de tres semanasde edad o más grandes
previene la enfermedad pero no la infección (56, 61). Existe
preocupación de que los pavos menores de tres semanas de
edad no puedan responder de manera adecuada a los antí-
genos B. avium o sean incapaces de crear una respuesta
inmunitaria local adecuada.
Houghten y colaboradores (59) compararon un método
de vacunación en aerosol con el método recomendado por
el fabricante para la vacuna mutante-st. Los pavos inmuni-
zados a los dos días de edad con una cabina para aerosoles,
seguida 14 días después con otra exposición común de
aerosol a la vacuna mutante-st. Otro grupo de pavos se
inmunizó de manera similar mediante exposición ocular,
seguido 14 días más tarde por la exposición oral. El método'
de aerosol/oj%ral de inmunización fue eficaz por igual en
la reducción de la gravedad de las lesiones traqueales, pero
ninguno de los dos métodos evitó la infección de la tráquea
por las cepas virulentas de desafio.
Varios estudios indican que la vacunación de las galli-
nas reproductoras puede ser útil en la prevención de borde-
telosis en la progenie (13, 53, 88). La vacunación de gallinas
reproductoras con bacterinas muertas por calor (53) o con
formalina (13) con adyuvante, retrasaron el inicio y la
gravedad de la enfermedad clínica en pavos expuestos al
desafio. La inmunización pasiva de pavipollos de tres
semanas de edad con suero convalecente, reduce la adhe-
rencia de B. avium a la mucosa traqueaI en una manera
dosis-tiempo dependiente (8).
En resumen, estos estudios señalan que los anti-
cuerpos matemos de tipo IgG pueden conferir inmunidad
temporal a pavipollos recién nacidos. Además, la vacuna-
ción de pavipollos con preparaciones de pilis y bacterinas
purificados con adyuvante, resulta en una protección
import!'.nte contra la colonización de B. aviurn y la enfermedad
clínica (1).
Ya que B. avium y las bacterias similares a B. avium
están relacionadas de manera antigénica, Jackwood y Saif

(63) disefiaron experimentos para determinar si los pavos
infectados con bacterias similares a B. avium no pat6genas
desarrollarían inmunidad contra B. avium. Las bacterias si-
milares a B. avium no persistieron por un periodo significa-
tivo en el aparato respiratorio y tampoco indujeron una
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113. Suresh, P., L.M. Arp, and E.L. Huffman. 1994. Mucosal
and systemic humoral immune response to Bordetella
avium in experimentally infected turkeys. Avian Dis
38:225-230
296 . Enfermedades de las aves
114. Tsai, H.J., and Y.M. Saif. 1991. Oetection of antibodies
against Bordetella avium in turkeys by avidin-biotin enhance-
ment of the enzyme-linked immunosorbent assay and the
dot-immunobinding assay. Avian Ois 35:801-808.
115. Van Alstine, W.G., and L.H. Arp. 1987. Effects of Borde-
tella avium toxin on turkey tracheal organ cultures as measured
with a tetrazolium-reduction assay.Avian Ois 31:136-139.
116. Van A1stine, W.G., and L.H. Arp. 1987. Intluence of Bor-
detella avium infection on association ofEscherichia coli with
turkey trachea. Am J Vet Res 48:1574-1576.
117. Van Alstine, W.G., and L.H. Arp.1987. Effects ofBorde-
tella avium infection on the pulmonary clearance of Es-
cherichia coli in turkeys. Am J Vet Res 48:922-926.
118. Van Alstine, W.G., and L.H.Arp.1988. Histologicevaluation
oflung and bronchus-associatedIymphoid tissuein young turkeys
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119. Van Alstine, W.G., and M.S. Hofstad. 1985. Antibiotic
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genes rhinotracheitis in turkeys. Avian Ois 29: I 59-176.
(Capítulo 13)
120. Varley, J. 1986. The characterisationof Bordetella/Alcali-
genes-likeorganismsand their effectson turkey poults and
chicks.Avian PathoI15:1-22.
121. Varley, J., and S.D. Cartero 1992. Characterizationof
fue proteinsof Bordetella isolated from turkeys in the UK
by polyacrylamide gel electrophoresis. Avian Patho1
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122. Yersin, A.G., F.W. Edens, and D.G. Simmons. 1990.
Tryptophan 2,3-dioxygenaseactivity in turkey poults in-
fectedwith Bordetellaavium. Comp Biochem Physiol97B:
755-760.
123. Yersin, A.G., F.W. Edens,and D.G. Simmons. 1991.Effect
ofBordetellaaviumintectionon electrocardiograms in turkey
poults.Avian Dis 35:668-673.
124. Yersin, A.G., F.W. Edens, and D.G. Simmons. 1991.Tra-
chealcilia responseto exogenousniacin in drinking water of
turkey poults infected with Bordetella avium. Avian Dis
35:674-680.
 H. John Barnes
INTRODUCCiÓN
Las enf~rmedades bacterianas originan importantes pérdi-
das económicas en la industria avicola. Aquellas que son
frecuentes, ampliamente diseminadas o de mayor importan-
cia para la salud pública, se tratan en otros capítulos.
Desde la edición previa se identificó a Ornithobacte-
rium rhinotrachea/e como una bacteria patógena potencial
en surgimiento que causa enfermedad respiratoria (capítulo
37); en este capítulo hay más información respecto a la
espiroquetosis intestinal aviar como causa de pérdida en
la producción y enfermedad diarreica; recientemente se ha
reconocido a He/icobacter pu//orum (véase adelante) como
una bacteria aviar, capaz de ocasionar enfermedad en huma-
nos por consumo de alimento contaminado. Las enfer-
medadesbacterianasde presentaciónesporádica,distribución
limitada, importancia desconocida o importancia poten-
cial en la salud pública y aquellas otras enfermedades
bacterianas de interés histórico, se discuten en esta introduc-
ción de manera breve por etiología, enfermedad o lesiones
patológicas.
. ACINETOBACTER
Acinetobacter /wojji y A. ca/coaceticus se aislaron a partir
de brotes de septicemia en gallinas. La mortalidad fue de
aproximadamente 15% y el hallazgo más evidente a la
necropsia consistió en necrosis multifocal del hígado (32,
52). Acinetobacter también se ha recuperado de patos con
artritis (15), septicemia o aerosaculitis (94).
. ACTINOBACILLUS
Las especies de Actinobacillus, distintas de A. lignieresii y
A. equuli, se han aislado de un pato con septicemia y de un
ganso con aerosaculitis (33). La bacteriaA. lignieresii atípi-
ca (por lo regular identificada como taxón 2 y taxón 3) se
297
reeuperócon frecuenciade lesionesde salpingitisen patas
y gansasponedoras.El aislamientode estosmicroorganis-
mos de la cloaca y pene de gansosnormales,sugiere la
posibilidad de que la salpingitis resulte de una infección
ascendente (16).
. ACTINOMYCES (CORYNEBACTERIUM)
Desde 1955, en ocasiones se observa una enfermedad gra-
nulomatosa crónica diseminada en pavos de Canadá, se
piensa que es la actinomicosis (86). Graves brotes de osteo-
mielitis que afectan la tibia proximal, vértebras torácicas, o
tibiotarso proximal, originados por Actinomyces (Coryne-
bacterium) pyogenes en parvadas de pavos machos comer-
ciales, ocasionaron considerables pérdidas económicas. En
las parvadas afectadas, el promedio de aves enfermas es de
20% (varía de 5 a 50%), la edad promedio es de 16 semanas
(varía de 12 a 20 semanas)y la mortalidad semanal prome-
dio de 2.8% (varía de 0.5 a 10.5%). Las parvadas de gallinas
no resultaron afectadas.En pavos machos de 15 semanasde
edad, inoculados mediante vía intravenosa, se reprodujo
osteomielitis con un aislamiento representativo; la evalua-
ción bioquímica y serológica de los aislamientos de nueve
parvadas, indicaron que eran idénticos o muy relacionados.
Una prueba de precipitina en agar gel fue muy eficaz para
detectaranticuerpos(9). El tratamientode unaparvadaafectada
con penicilina en el alimento (100 g/ton) mejoró gradualmente
la enfermedad después de 8 a 10 días de medicación (20).
En ponedoras en jaula infectadas con A. pyogenes se
presentaronsepticemia,lesionesvisceralesenmuchosórganos,
abscesos cutáneos, mortalidad de casi 14% y disminución
en la producción de huevo de más de 27%. La vía de entrada
fueron lesiones causadaspor el enjaulado deficiente (27).
AEROBACTER
En ocasiones,Aerobacter se recupera a partir de embriones
muertos (51).
298 . Enfermedades
de las aves
AEROMONAS
Aeromonas hydrophila, sola o combinada con otros mi-
croorganismos, puede ocasionar infecciones septicémicas y
localizadas en especiesaviares que incluyen a los pollos (35,
89). En algunos casos se recuperó A. hydrophila de patos
con salpingitis (16), septicemia o aerosaculitis (94), yA. lor-
micans se ha aisládo pocas veces de lesiones artriticas en
patos durante el procesamiento (15). Aeromonas son de
importancia potencial en la salud pública (47).
. ÁNTRAX
En los lugares donde la enfermedad es endémica, el ántrax
se desarrolla pocas veces en aves, ya que los pollos son
muy resistentes. Los avestruces son moderadamente sus-
ceptibles; a menudo hay elevada mortalidad (44), los patos
desarrollan la enfermedad sólo algunas veces (90) por lo que
se les debe vacunar en áreas endémicas (44).
BACTEROIDES
En ocasiones, Bacteroidesfragilis se ha aislado de casos de
salpingitis en gallinas ponedoras ( 17).
. BRUCELLA
Las aves se pueden infectar experimental y naturalmente
con las especies de Brucella, y se han encontrado pruebas
serológicas positivas cuando las aves libres tienen contacto
con parvadas en cautiverio que han sido probadas (54,90).
No existen informes recientes confirmados acerca de la
infección por Brucella en la avicultura; parece que el mi-
croorganismo no tiene importancia en la producción avícola
moderna debido al confinamiento.
CITROBACTER
Citrobacterfreundii se aisló pocasvecesde patosjóvenes
con salpingitis(16).
. COWDRIA
En una investigación de 216 avestruces en nueve granjas en
Zimbabue no se detectaron anticuerpos contra Cowdria
ruminatum(53).
. COXIELLA
Existe una evidencia serológica y de cultivo respecto a la
infección por Coxie/la burnetti en aves, y los pollos son
susceptibles al microorganismo después de la inoculación
intraperitoneal (87). No se detectaron anticuerpos contra
C. burnetii en un estudio de 216 avestrucesen nueve granjas
en Zimbabue (53).
(Capítulo 14)
. EUBACTERIUM
Véasegranulomas hepáticos y enfermedades granulomato-
sas relacionadas~adelante.
. FLA VOBACTERIUM
Este microorganismo se ha recuperado de patos con artritis
(15) y de gansos adultos con salpingitis (16). Se obtuvieron
cultivos puros de Flavobacterium meningosepticum de un
pollo de avestruz de cinco semanasde edad que no creció y
medró, ademásde presentar aerosaculitis, neumonía y atro-
fia/hipoplasia del timo (56).
. FRANCISELLA
Las avesson susceptibles a la tularemia, la cual se presenta
en por lo menos 25 especies aviares, principalmente galli-
formes, que incluyen avesde corral, avesacuáticas,carroñeras
y aves silvestrespredatoras.En el noroeste de EVA, las prin-
cipalespérdidasde gallina silvestreazul sedebena la tularemia,
y F tularensis se ha aislado de estas aves y de gan"apatas
infestantes (46). No se sabe de la presencia o importancia
de la tularemia en aves comerciales, mientras que resulta una
enfermedad esporádica de importancia en aves silvestres y
aves libres, las cuales pueden tener una participación impor-
tante en mantener y diseminar el microorganismo.
. HEL/COBACTER
Las bacterias previamente identificadas como micro-
organismos semejantes a Campylobacter, pertenecen a un
grupo distinto basado en la homología de DNA y se consi-
deran dentro del género Helicobacter. Se ha propuesto
una nueva especie, H. pullorum, en el grupo entérico ureasa
negativo de helicobacterias, que se puede diferenciar
bioquímicamente de otras especies. H pullorum se ha ais-
lado de los ciegos de aves de engorda normales, de híga-
do e intestino de ponedoras con lesiones características de
hepatitis vibriónica y de personas con gastroenteritis.
Se puede cultivar mediante procesos para aislamiento de
campilobacterias; sin embargo, se inhibe por polimixina 8,
la cual se utiliza en algunas tormulaciones de medios más
antiguos. Se desarrolló una prueba de PCR para detectar al
microorganismo (21, 91). Se ha descrito otra especie aviar
(H. pamatensis) de una golondrina de mar (30); se han
aislado otras cepas sin nombre de especies de aves (88).
. KLEBSIELLA
Klebsiella es un contaminante ambiental que a veces causa
mortalidad embrionaria y pérdidas excesivas en pollos y
pavos jóvenes (74, 76, 83). El manejo higiénico de la
incubación de los huevos y la sanidad de la incubadora son
necesarios para la prevención de estas pérdidas. La infec-
ción concurrente de pavos jóvenes con K. pneumoniae,
aumenta la gravedad de la enfermedad respiratoria resultante

de infecciones por Bordetella avium y Chlamydia psittaci
(42). Un brote de entennedad ocular causadopor Klebsiella
afectó a una parvada de pollos de cuatro semanasde edad(59).
. L/STERIA
Esporádicamente se presentan brotes de listeriosis causados
por L. monocytogenes en muchas especies aviares, inclu-
yendo a las aves domésticas (37). La infección en humanos
puede resultar por el contacto con aves afectadas (38) o
mediante consumo de aves o sus productos contaminados
(63). En las aves, la enfermedad se puede presentar
como una septicemia con esplenomegalia, áreas necróticas
en el hígado y corazón, y pericarditis (37) o como una
forma encef'álica sin lesiones macroscópicas apreciables
(25, 26). En aves con septicemia se observan emaciación y
diarrea; además de depresión, incoordinación, ataxia, tor-
tícolis, opistótonos, y en la formaencefálica, observan otros
signos nerviosos (25, 26). En la observación microscópica se
aprecia gliosis y satelitosis en el cerebelo y microabscesos
que contienen bacterias grampositivas presentes en el cere-
bro medio y médula de aves con listeriosis encefálica (26).
Listeria monocytogenes se encuentra frecuentemente
en heces y suelo en las áreas templadas del mundo, por lo
cual la infección puede desarrollarse después de la inhala-
ción, ingestión o contaminación de heridas; las condiciones
de humedady frío que causanexcesiva humedaden la camase
asociaron con un brote de listeriosis encefálica. El microor-
ganismo se aisló de la cama, agua y muestras del suelo (26).
El aislamiento del microorganismo puede resultar di-
ficil y requerir de procedimientos especiales(11), aunque el
cultivo directo de tallo cerebral fue positivo en 4 de 5 intentos
en un brote de listeriosisencefálica(25). Los embrionesde pollo
se infectan con mpidez y puedenutilizarse para el aislamiento.
Los pollos (11) Y los pavos (19) son relativamente
resistentes, pero existe la posibilidad de que se infecten
experimentalmente.Despuésde la exposición oml y la exposi-
ción a grandes cantidades de microorganismos, es probable
que se desarrolle la colonización en avesjóvenes (7), en las
cuales la enfermedad es más grave. Se ha utilizado Listeria
monocytogenes para estudiar la función de los macrófagos
en infecciones por retrovirus (28) y las respuestascelula-
res en pollos susceptibles y resistentes expuestos al virus de
la enfermedad de Marek (22).
La prevenciónde la listeriosis dependede la identificación
y eliminación de las fuentes de infección. El microorganismo
a menudoesresistentea los antibióticos utilizados con trecuen-
cia, por lo que serecomiendanpara el tratamiento elevada..,con
centmcionesde tetraciclinas y el uso ampliamente diseminado
de antibióticos en el alimento, puederesultar de valor profilác-
tico en la prevención de la listeriosis en la industria avícola(38).
MICROORGANISMOS FILAMENTOSOS
DE GRANDES SEGMENTOS
Los microorganismos filamentosos de grandes segmentos
(MFGS) son bacterias grampositivas, no ramificadas que se
Otras enfermedades
bacterianas . 299
encuentran a menudo en el yeyuno o íleon de aves y otros
animales; en dichos órganos se adhieren con firmeza al borde
de cepillo de los enterocitos, desplazando las microvello-
sidades.En pavos,estosmicroorganismos son de 0.6 a 1.1 J.lm
de ancho y de más de 13.5 J.lmde largo (5). Los pollos son
refractarios a la infección con MFGS de ratones, aún des-
pués del tratamiento con corticosteroides, lo que sugiere que
existen diferentes tipos o especies de MFGS y que los
roedores no son una fuente de infección para las aves (3).
Con frecuencia, los MFGS se encuentran muy aumentados
en pollos jóvenes, pavos y codornices con enfermedades
gastrointestinales, en especial durante el invierno (36);
mientras que son más frecuentes en estas aves, los MFGS
tal vez no seanpatógenos, aumentando su crecim iento cuan-
do las condiciones son alteradas por la enfermedad. Se
identificaron grandes cantidades de MFGS en yeyuno de
pavipollos con síndrome de pobre desarrollo experimental
(5); no obstante, estudios subsecuentescon inóculos filtra-
dos mostraron que no son el origen de la enfermedad (85).
Sin embargo, cuando los pavipollos se inocularon con dos
aislamientos, se observó deficiencia en el crecimiento (11 a
14%) (67), lo que se relacionó con menores concentraciones
de carotenoides y la pigmentación de piel (4). La virginia-
micina resultó parcialmente efectiva en el control del mi-
croorganismo y aumentó los carotenoides séricos (4).
MEGABACTERIA
Las megabacterias ocasionan una enfermedad gastrointes-
tinal debilitante de manera progresiva típica de mal-
nutrición, origina un alto índice de mortalidad en avestruces
jóvenes. Sepuedenencontrnrgrandesmicroorganismos carac-
terísticosgrampositivos PAS+ en muestras fecal es y en gran
cantidad en el proventrículo de aves afectadas. Las mega-
bacterias necesitan ser diferenciadas de Candida, que es
similar en cuanto a tamaño y morfología. Al microscopio,
se observa inflamación variable del proventrículo y el ven-
trículo. El tratamiento con antibióticos no altera el curso de
la enfermedad (44, 45).
. MORAXELLA
Moraxella osloensis produjo una enfermedad semejante al
cólera en pavos comerciales. Las aves afectadastienen por lo
menos un pulmón neumónico consolidado, hemolTagiasmúl-
tiples, inflamación de las membranasserosasy bazo e hígado
anormales.El microorganismosepudo distinguir dePasteurella
multocida por su crecimiento en azul metileno, eosina y
medio MacConkey. La enfermedad se reprodujo en pavos
inoculados de manera experimental (31). Se han recuperado
especies de Moraxella de gallinas con salpingitis (17).
. NEISSERIA
Los diplococos consistentes con Neisseria, pueden causar
neumonía en avestruces jóvenes (44). Neisseria también se
300 Enfermedades de las aves
ha identificado con frecuenciaen gansoscon enfermedad
venérea(véaseadelante).
NOCARDIA
Son bacterias filamentosas grampositivas ramificadas que
suelen causar lesiones granulomatosas, especialmente en el
sistema respiratorio. Pocas veces el microorganismo se ha
aislado de especies aviares, aun cuando los pollos son
susceptibles a infección experimental seguida de inocu-
lación intraperitoneal u oral (72).
PLANOCOCCUS
Se obtuvieron cultivos puros de Planococcus halophilus a
partir de hígado de ponedoras de 43 semanas de edad con
necrosis hepática multifocal. Hubo una mortalidad de casi
6% en la parvada durante el siguiente mes de que se inició
la enfermedad. El aislamiento fue resistente a casi todos
los antimicrobianos, aunque una excepción fue la estrepto-
micina; se trató con éxito a la parvada al agregarse al
alimento a razón de 5 g/kg. Se considera que el alimento, en
especial los subproductos de pescado y marinos, es la fuen-
te del microorganismo, ya que suele encontrarse en una
variedad de animales marinos. Se piensa que durante un
brote, las elevadas temperaturas ambientales (más de 46 °C)
fueron un factor contribuyente (1).
. PROTEUS
Proteus se aisló de embriones de pollo muertos dentro del
cascarón (51, 74) Y patitos enfermos (81); sin embargo, la
inoculación experimental del microorganismo de patitos no
produjo la enfermedad. La penetración hacia los huevos y
la sobrevivencia dentro de ellos se vio afectada por la
temperatura (2). En codornices (82) y aves de engorda con
deficiencia inmunitaria se observó septicemia (77). En oca-
siones, es posible que Proteus vulgaris origine artritis en
patos (15); y P mirabilis se ha recuperado de un bajo
porcentaje de ponedoras con lesiones de salpingitis (17);
algunas veces se ha aislado Proteus de patas jóvenes con
salpingitis (16); por su parte, P morganii se ha relacionado
con enfermedad respiratoria en pollos. El último aislamien-
to causó 50% de mortalidad en pollos de cuatro semanas
inoculados de manera experimental (58).
PSEUDOMONAS
Pseudomonas pueden causar enfermedades sistémicas y
localizadas en avesjóvenes y en crecimiento; además,inva-
den .\os huevos fértiles ocasionando muerte en embriones y
en aves recién nacidas, también reduce la viabilidad de
alimento contaminado. Los microorganismos son ubicuos;
con frecuencia se relacionan con el suelo, agua y ambientes
húmedos. Pseudomonas aeruginosa es la pseudomónada
más común que causa infecciones y puede ser muy virulen-
ta, ya que causa mortalidad de 100% en pollos inoculados
(Capítulo 14)
de manera experimental (58). Sin embargo, P fluorescens
puede causar la muerte en embriones de pollo, luego de la
inmersión de los huevos en una solución de antibiótico
contaminada (10), lo que se ha relacionado con enfermedad
respiratoria multicausal en pollos (58) y pavos (42). P stutzeri
se ha aislado de pollos con enfermedad respiratoria, pero en
pollos inoculados experimentalmente sólo produjo ba.ia
mortalidad (58). Pseudomonas son capacesde digerir la cu-
tícula del cascarón del huevo cuando la humedad es alta
(18). Para una revisión de las infecciones por pseudomonas
en animales domésticos, véase 60.
P aeruginosa es un bastón móvil, gramnegativo, que
no forma esporas y mide 1.5 a 3 por 0.5 a 0.8 j.lm, que se
presenta solo o en cadenas cortas. El microorganismo es
un aerobio estricto que crece con rapidez en medios bacte-
riológicos comunes, y por lo general, produce pigmento
verde soluble en agua compuesto por fluoresceína y piocia-
nina; a menudo se reconoceun olor característicoa frutas. Es
frecuente que los microorganismos sean resistentes a mu-
chos antimicrobianos (58). Para una explicación detallada
de las características y diferenciación de las pseudomonas,
véase 34.
Pseudomona es un oportunista que ocasiona infeccio-
nes respiratorias, que incluyen sinusitis en pavos; conjunti-
vitis en pollos (79) o septicemia y sus secuelas cuando
se introduce en tejidos de aves susceptibles. Se han obser-
vado infecciones en pollos (8, 29, 64, 79), pavos (39, 48),
patos (15,81,94), faisanes (43) y avestruces (44). Aunque
se pueden infectar aves de cualquier edad, las más suscep-
tibles son las aves jóvenes ya que son aves estresadas o
inmunodeficientes. Se desarrollan infecciones concurrentes
con virus y otras bacterias y también pueden afectar la
susceptibilidad a Pseudomonas (77). Por lo general, la mor-
bilidad y mortalidad varían de 2 a 10%, pero es posible que
llegue a ser de 100%.
Los signos clínicos consisten en lasitud, claudicación,
incoordinación, ataxia e hichazón de la cabeza, barbillas y
los senos, además de las articulaciones del tarso; también
hay diarrea y conjuntivitis (29, 39, 68, 79). Por lo general,
la muerte se presenta con rapidez, con frecuencia a las 24 a
48 horas. Una tortícolis, indistinguible del cólera aviar, se
desarrolla después de la inoculación de Pseudomonas en
pavos vía la trompa de Eustaquio (73).
Las lesiones corresponden con los datos clínicos e
incluyen edema y fibrina subcutáneos, en ocasiones con
hemorragias; exudado en las articulaciones afectadas; infla-
mación de membranas serosasque se asemeja a lesiones de
colisepticemia (aerosaculitis, pericarditis, perihepatitis);
neumonía, hinchazón y focos necróticos en hígado, bazo,
riñones y cerebro; conjuntivitis; sinusitis; y en ocasiones
queratitis (29, 39, 58, 68). En infecciones respiratorias en
faisanes se observaron exudado heterofilico en la faringe y
focos pulmonares (43). Por lo general, grandes cantidades
de bacterias se observan al microscopio, con frecuencia en
y alrededor de los vasos sanguíneosdentro de casi todos los
tejidos, incluyendo el cerebro.
LasP.I'eudomonasse encuentran entre una variedad de
bacterias que se recuperan de embriones muertos y aves
enfermas recién nacidas (51, 74, 81). Con excepción de un
brote respiratorio en faisanes (atribuido a huevos contami-
nados explosivos en la incubadora) no se considera la

presencia de P aeruginosa en embriones como el origen de
la infección para aves de mayor edad. Después de la inyec-
ción de grandes cantidades de aves con vacunas y soluciones
antibióticas contaminadas, es posible que se presenten
brotes graves de la enfermedad (figura 14-1) (64,93,23,
95). En estos casos, la contaminación resultó por higiene
deficiente durante el manejo, no de los productos mismos.
El contacto con aves infectadas (68) y la intensa producción
continua de aves de engorda de diferentes edades criadas
en las mismas instalaciones (29), pueden ocasionar dise-
minar la infección por Pseudomonas. En algunos brotes, no
se puede determinar su origen y cómo se disemina el mi-
croorganismo.
El diagnóstico requiere aislamiento e identificación del
microorganismo, para 10 que se dispone de varios métodos
que incluyen pruebas de tipificación serológicas, de fagos y
aeruginocina (80), las cuales también pueden ser útiles en
estudios epidemiológicos.
La prevención y control se basan en la identificación y
eliminación del origen del microorganismo. Para el control
de Pseudomonas es fundamental la higiene, en especial en
las incubadoras y cuando se inyecta a las aves; limpieza y
desinfección del equipo, y el uso de técnicas estériles en la
preparación de vacunas inyectables controlan las infeccio-
nes resultantes de la inoculación de esta bacteria (23). Por
otra parte, la reducción del estrés y la prevención de otras
infecciones bacterianas y virales ayudarán a reducir la sus-
ceptibilidad a Pseudomonas. Los antibióticos pueden ser
útiles en la reducción de las pérdidas, si se inicia su aplica-
ción al comienzo de la enfermedad. Debido a la resistencia
del microorganismo a muchos antibióticos (75, 79, 80),
es esencial probar la sensibilidad a los fármacos disponi-
bles, aunque se sabe que los aislamientos suelen ser suscep-
tibles a la gentamicina. La vitamina A y el permanganato
Figura 14-1. Lesiones subcutáneas en el área superior del cuello de pollos después del uso de una vacuna contra la
enfermedad de Marek contaminada por Pseudomonas. (L. Munger.)
Otras enfermedades
bacterianas . 301
de potasiosuplementariosen el aguaresultaronútilesjun-
to con el tratamientode antibióticos en el control de la
conjuntivitis (79).
. ROTHIA
Las especies de Rothia son actinomicetos aerobios que se
han relacionado con infecciones crónicas, especialmente
con debilitamiento de dientes en humanos y animales.
Están muy relacionadas con Actinomyces. En una
parvada afectada, Rothia fue la única bacteria aislada de
osteomielitis y lesiones articulares en cuatro pavos semen-
tales con claudicación y en recumbencia. La inoculación
intravenosa en pavos no afectados produjo signos clínicos
y lesiones, a partir de las cuales se volvió a aislar el microor-
ganismo ( 1O).
. SHIGELLA
Con frecuencia, Shige//a boydii se ha aislado a partir de
hecesde aves. Puedehaber contaminación de cadáveres con
Shige//a al manejar alimento infectado, pero no se considera
la posibilidad de que las aves sirvan como fuente de shige-
losis en humanos (70).
. STREPTOBACILLUS
Streptobacillus moniliformis es una bacteria gramnegativa
que con frecuencia se observa como cuentas de rosario, no
ramificada, filamentosa; puede infectar a los pavos, por
lo general, despuésde la mordedura de ratas o exposición a
302 . Enfermedades de las aves
ratas infectas. En aves infectadas es posible observar poliar-
tritis y sinovitis; otros tejidos se ven normales. La enferme-
dad se puede reproducir en pavos luego de la inoculación
experimental del microorganismo por vía intravenosa, sub-
cutánea,y en cojinetesplantares,pero no mediante administra-
ción oral. El diagnóstico requiere aislamiento e identificación
del microorganismo. La infección se puede prevenir a tra-
vés del control de roedores (65).
. VIBRIO (CAMPYLOBACTER)
Se pudo aislar Vibrio cho/erae no. OI del hígado de un ganso
que murió después de perder peso y mostrar lasitud durante
2 a 3 días a partir de cavidades nasales de patos aparente-
mente sanos y de tejidos de patos con aerosaculitis o septi-
cemia (84, 94). Los individuos que trabajan con aves
enfermas que tienen contacto con agua costera y mariscos,
necesitan cuidarse, ya que podrían ser una fuente de infec-
ción de ~ cho/erae en humanos (84).
A través de la historia, se ha comunicado una enferme-
dad semejante al cólera en aves de producción y de zooló-
gicos causada por ~ metschnikovii (metchnikovi); se ha
implicado a campilobacteria como la causa de hepatitis en
pollos (capítulo 10).
Al parecer, recientemente no se ha informado de algu-
nade estasenfermedades, pero en ocasiones se aisla ~ mets-
chnikovii de aves domésticas (57).
. ENFERMEDADES ORIGINADAS
O RELACIONADAS CON BACTERIAS
Necrosis en el pico
En una parvadade gallinas reproductorasde engordacon
necrosisen el pico, se relacionóuna bacteriagrampositiva
con afinidad por la queratina;casi seafectóla mitad de los
animales,con mortalidadde 10%(24).
Enfermedad venérea del ganso
Se ha descrito una enfermedad venérea con etiología desco-
nocida que afecta a los gansos reproductores en Europa,
Rusia y Medio Este. Al principio, la base del falo se llega a
hinchar e inflamar, dicho proceso se extiende hacia la cloa-
ca; más tarde se observa necrosis, ulceración y finalmente,
cicatrización considerable de la mucosa, lo cual a menudo
imposibilita la reproducción. En la cloaca de las hembras en
reproducción se pueden desarrollar lesiones similares. La
morbilidad varía de 20a 100%y las aves recién introducidas
adquieren con rapidez la enfermedad. Los problemas resul-
tantes de esta infección son infertilidad creciente y mortali-
dad en gansos de casi 5% de la parvada (92).
Una variedad de bacterias, en especial especies de
Neisseria, Mycoplasma y Candida albicans que afectanel falo
y la cloaca se han relacionadocon la enfermedad(13, 62), Seha
descrito la microtlora normal del falo de machos no afectados
(61) Y la microtlora del falo de machosadultos fue similar, con
excepción de Mycoplasma y C. albicans, de los machos afec-
tados (14). El trauma se considera parte importante en el
(Capítulo 14)
desarrollo de la enfermedad. La exposición de patos almiz-
cleros libres de patógenos específicos para aislamientos a
partir de gansossolos y en varias combinaciones, falló en la
reproducción de la enfermedad de manera consistente (62).
Se recomienda que se examinen a los gansos en cada
etapa reproductiva y se retiren las aves afectadas de la
parvada (14).
Infección intracelular en patos
Al principio, la mortalidad en patos almizcleros (Cairina
moschata) ocasionada por un microorganismo intracelular
que afecta primariamente a las células endoteliales en los
pulmones, se atribuyó a la infección por Haemoproteus (49).
Sin embargo, el examen subsecuentede casos adicionales,
reveló que el microorganismo no era un protozoario, sino
que podría ser alguna bacteria capaz de formar esporas o un
microorganismo no identificado. Los patos almizcleros pa-
recen más susceptibles y pueden contraer la infección de
patos de Pekín infectados, pero por otro lado asintomáticos.
Es posible lograr la transmisión experimental utilizando sangre
de un ave infectada.
Los pulmones de patos afectados son rojo oscuro,
ligeramente edematososy firmes. Al microscopio, los capi-
lares aéreos se obliteran por la notable hinchazón de las
células endoteliales, las cuales contienen a menudo mi-
croorganismos intracelulares, y las paredes interlobulares se
aJllplían e incluyen células intlamatorias y edema. En los
cortes de tejidos, los microorganismossetiñen poco con hema-
toxilina y eosina, pero se demuestran con rapidez mediante
tinciones de plata o ácido peryódico de Schiff (50, 78).
Granulomas hepáticos y trastornos
granulomatosos relacionados
En ocasiones se observan granulomas en hígado de pavos
durante el procesamiento y es necesario extirpar el órgano.
La incidencia puede llegar hasta 50%. Las lesiones visibles
a simple vista son masas firmes, lobuladas, esféricas, rugo-
sas,de color amarillo pálido a blanco, que varían en tamaño,
desde algunos milímetros hasta varios centímetros. Se han
aislado varias bacterias de las lesiones, entre las que se
incluyen Actinomyces (86), Catenabacterium, Corynebac-
terium, Eubacterium, Propionibacterium y Staphy/ococcus
(55). Las lesiones avanzadas tienen una apariencia rugosa
y pueden ser arenosas al corte. Con frecuencia, es evidente
la estasis biliar adyacente al tejido hepático normal. Las
lesionesgranulomatosas en hígado y bazosepuedenrepro-
ducir de manera experimental luego de la inoculación con
Eubacterium tortuosum (6, 40); esta bacteria está conside-
rada como parte de la flora cecal normal (40), y la coinocu-
lación con otras bacterias aumenta el desarrollo de las
lesiones hepáticas. También es frecuente observar úlceras
mucosasen el intestino inferior en las aves afectadas, lo cual
sugiere que las lesiones hepáticas se desarrollan de bacterias
transportadas al órgano del intestino a través de la corriente
sanguínea (6,40,55).
En pavos de 7 a 8 semanas de edad, la titlitis pio-
granulomatosa y la hepatitis, caracterizadas por material en
los ciegosy rotura, seencuentranrelacionadascon &cherichia
co/i e infecciones concurrentes de coccidiosis y enteritis

hemorrágica viral. Durante el procesamiento no se presen-
tan excesos de decomisos por lesiones granulomatosas (66).
En Canadá no se ha identificado ningún microorganis-
mo causante en las lesiones granulomatosas que afectan los
ciegos e higado de pollos más viejos de pequeñasparvadas
(69). Se encontraron bacterias grampositivas filamentosas,
distintas morfológicamente de Eubacterium, MFGS, Acti-
nomyces y Nocardia, a partir de casos esporádicos de granulomas
visceraIes en pollos de engorda durante el procesamiento en
EVA (41).
Sólo un bajo porcentaje de focos hepáticos, higados
con manchas blancas, cultivados a partir de higado de
pavos durante el procesamiento produjo bacterias; y Esche-
richia coli y especies de Salmonel/a fueron los microorga-
nismos recuperados con mayor frecuencia (71). Los focos se
relacionaron con Ascaridia, indicando que son diferentes
de los granulomas hepáticos causados por Eubacterium u otras
bacterias similares.
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Otras enfermedades
bacterianas . 303
Complejo de osteomielitis en pavos
Los pavos con lesiones inflamatorias en los huesos, articu-
laciones, o ambos, también presentan hígados de color
verde; esta coloración del hígado se utiliza durante el
procesamiento para identificar los cadáveres que parecen
afectados, de tal modo que se puede retirar cualquier teji-
do anormal de la cadenaalimentaria. El cultivo de huesosy de
hígado de aves afectadasy no afectadasde dos parvadas,die-
ron como resultado la recuperación de bacterias pleomórfi-
cas, gram variables consistentes con formas L (formas
deficientes en pared celular). Los cultivos positivos se ob-
tuvieron con mayor 1'recuenciade aves afectadasy de huesos
que de aves no afectadas o de hígado. La importancia de
estosmicroorganismos en la enfermedad se desconoce, pero
el gran número de aislamientos sugiere que estas formas
bacterianas pueden ser mucho más comunes en pavos de lo
que se había observado (12).
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INTRODUCCiÓN
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presentándosecomo infecciones septicémicas agudasy cró-
nicas con una mortalidad que varia de 0.5 a 50%. La infección
se considera secundaria, ya que los estreptococos forman
parte de la flora intestinal normal de casi todas las especies
de aves, incluyendo las silvestres (5); además, estos mi-
croorganismos son ubicuos en la naturaleza y se encuentran
frecuentemente en varios ambientes de la industria avicola.
En productos listos para cocina se ha encontrado un
bajo porcentaje (16.67%) de la contaminación de carne de
ave con Streotococcus faeca/is: sin embargo. no se ha
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DennisP Wages
encontradoque la intoxicación alimentariacauseproble.
masen humanos(20).
HISTORIA
En 1902(32) Y 1908(29), las infeccionesestreptocócicas
se describieronpor primeravez en pollos como una septi-
cemia apoplectiforme.La estreptococosiscrónica causó
50% de mortalidaden una parvadadurantecuatro meses
(23) y la causade muerteen pollos se debió a salpingitis
v peritonitis (15). A principios de 1932, se informó de
306 . Enfermedadesde las aves
estreptococosis en pavos (40); en 1927 se reconocieron
problemas de endocarditis bacteriana o vegetativa relacio-
nados con estreptococos (28) y despuésen 1947 (34) Y 1971
(26). Para una revisión histórica véase (33).
ETIOLOGíA
El género Streptococcus se compone de bacterias esféricas
grampositivas que se presentan solas, en pares o cade-
nas cortas, las cuales no tienen movimiento y no forman
esporas y son anaerobios facultativos. Son catalasa negati-
vos y fermentan azúcares, por lo general en ácido láctico.
Los aislamientos provenientes de aves comunes se pueden
diferenciar por su capacidad para fermentar manitol, sorbi-
tol y L-arabinosa y mediante su crecimiento en agar Mac-
Conkey (cuadro 14-1), no obstante, se désconocela relación
de estascaracterísticascon la patogenicidad. Las especiesde
Streptococcus aisladas de especies aviares y que se
relacionan con enfermedad incluyen S. zooepidemicus (en
ocasiones referida como S. gallinarum) del serogrupo anti-
génico tipo C Lancefield y S.faecalis, S.faecium, S. durans y
S. avium del serogrupo D Lancefield (17) a este serogrupo
se le conocecomúnmentecomo estreptococos retales. Se ha
propuesto que a estos estreptococos se les clasifique de
manera más apropiada en el género Enterococcus (8),
cuestión que no se ha aceptado universalmente. En este ca-
pítulo, S.faecalis subespeciefaecalis, S.faecalis subespecie
liquefaciens y S. faecalis subespecie zymogenes se consi-
deran como S. faecalis. Se ha descrito una nueva especie,
S. pleomorphus, un anaerobio obligado en el contenido
normal del ciego de pollos, pavos y patos, pero aún no se
determina su posible participación en la enfermedad (3).
S. mutans, una bacteria frecuente de la cavidad oral en hu-
manos, se ha relacionado con septicemia y mortalidad en
gansos; es posible que los factores predisponentes sean el
agua de bebida y la calidad deficiente de la cama (24).
En pichones de competencia, se desarrollan tanto
infecciones experimentalescomo naturalespor s. bovis, el cual
ocasionasepticemia aguda e infecciones de las articulaciones
(9,11).
S. dysgalactiae se ha cultivado de aves de engorda con
celulitis, un problema observado en la piel y tejido subcu-
táneo durante el procesamiento (39).
Streptococcus avium o +
S. durans o
S. faecalis o +
S. faecium o
S. zooepidemicus* c
Fuente: (13, 16, 17)
* La fermentación de manitol y L-arabinosa no se consideran
(Capítulo 14)
A partir de lesiones de osteomielitis en pavos, se han
aislado especies de Streptococcus junto con E. coli y espe-
cies de Staphylococcus (7).
La endocarditis bacteriana, por lo común relacionada
con estreptococos, se origina por numerosas bacterias
en infecciones en aves de manera natural y experimental.
Éstas incluyen S.faecalis (12,19,26), S.faecium (36,12),
S. durans (12), S. zooepidemicus(33), Staphylococcusaureus
y Pasteurella multocida (19). De los estreptococos aislados a
partir de infecciones de presentación natural, S.faecalis es
el que se ha aislado con mayor frecuencia y es el más
consistente en producir endocarditis bacteriana en infeccio-
nes experimentales por vía intravenosa.
PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
S. zooepidemicus se encuentra casi de manera exclusiva en
el excremento de aves, pero se ha documentado como una
causa de mortalidad en aves silvestres (25). De manera
experimental, los conejos, ratones, pavos, pichones, patos y
gansosson suceptibles. S.faecalis afecta a especiesde todas
las edades; es la entermedad más seria que se desarrolla en
embriones y pollos jóvenes de huevos contaminados
con materia tecal (1, 2). S.faecium (36) y S. mutans (24) se
han identificado como causas de mortalidad en patitos y
gansitos, respectivamente.
Por lo general, la transmisión de estreptococos es por
via oral y a través de aerosoles (5); sin embargo, la transmi-
sión se desarrolla por heridas en la piel, en especial en
ponedoras en jaula. El serogrupo D de estreptococos más
antigénico resulta patógeno cuando se administra por vía
intravenosa. La transmisión por medio de aerosol de
S. zooepidemicus y S.faecalis origina septicemia aguda en
pollos (1), Y después de la inoculación oral experimental
con esta última, hay elevada mortalidad por septicemia
aguda y granulomas hepáticos (21), por lo cual S. faecalis
se considera como la causa de pérdida de integridad del
epitclio intestinal, permitiendo, a su vez, que otras bacte-
rias, es decir, especies de Bacteroides, Catenabacterium,
Eubacterium y de Streptococcus produzcan granulomas
hepáticos en pavos (31). Estas bacterias y las especies de
Propionibacterium, Corynebacterium. Staphylococcusy Lac-
tobacillus, con trecuencia se pueden aislar de granulomas
útiles en la diferenciación de esta especie
 Otras enfermedades
bacterianas . 307

hepáticos en pavos (31). Las infecciones entéricas concu-

rrentes o cualquier trastorno que comprometa el epitelio
velloso intestinal, permiten la penetración de estreptococos
del serogrupo D residentes, y ocasionan septicemia, endo-
carditis bacteriana o ambas. Los periodos de incubación
varían desde un día hasta varias semanas, aunque lo más
común es que sea de 5 a 21 días.
La endocarditis bacteriana experimental (vegetativa o
valvular) resulta por la exposición intravenosa; se sabe que
los aislamientos de S.faeca/is provenientes de intestinos de
aves en apariencia normales, pueden producir endocarditis
(19), la cual se presenta cuando la infección estreptocócica
septicémica progresa hacia subaguda o crónica (26).

Signos clínicos

Las infecciones estreptocócicas del serogrupo D en aves,

pueden ocasionar dos formas clínicas distintas: aguda cró-
nica y subagudacrónica. En la primera, los signos clínicos se
relacionan con septicemia e incluyen depresión, letargia,
lasitud, crestasy barbillas pálidas, plumas erizadas, diarrea,
tembloresfinos de la cabezay disminucióno cesede la producción
de huevo. Con frecuencia, sólo se encuentranavesmuertas.
En la forma subaguda crónica se puede observar de-
presión, pérdida de peso corporal, claudicación y temblores
de la cabeza. Los estreptococos aumentan la gravedad de la
blefaritis fibrinopurulenta y la conjuntivitis en pollos (6).
Cuando se inoculan pollos de manera experimental por vía
intravenosa con S. faecalis, desarrollan leucocitosis, 2 a
3 días después de la inoculación; los valores más elevados
se presentan en aves que desarrollan endocarditis (19);
predominan los heterófilos, junto con una ligera mono-
citosis. Las temperaturas corporales son elevadas y varían
de 42.2 a 43.3 °C en aves con bacteriemia persistente y Figura 14-2. Infección de Streptococcus zooepidemicus
mostrando perihepatitis y peritonitis. (Peckham, Avian Dis.)
las cantidades de bacterias presentes en sangre periférica
varían de manera considerable. Las aves clínicamente afec-
tadas mueren si no son tratadas. trombosis. La esplenomegalia se caracteriza por congestión
Con infecciones por S. zooepidemicus, los signos clí- e hiperplasia reticuloendotelial (21).
nicos comprenden lasitud, tejido y plumas alrededor de la Las lesiones por infecciones estreptocócicas crónicas
cabeza manchados con sangre, excretas amarillentas, ema- incluyen artritis fibrinosa, tenosinovitis o ambos, osteo-
ciación, y crestas y barbillas pálidas. mielitis, salpingitis, pericarditis fibrinosa y perihepa-
La transmisión por huevos o la contaminación fecal de titis, miocarditis necrótica y endocarditis valvular (figura
los huevos incubados, ocasiona mortalidad en embriones al
final de la incubación y un mayor número de pollitos o
pavipollos incapaces de romper el cascarón o salir del
cascarón durante la eclosión.

Lesiones

Las lesiones macroscópicas de S. zooepidemicus y de los

estreptococos del serogrupo D en la enfermedad aguda son
similares; se caracterizan por esplenomegalia, hepatomega-
lia (con o sin focos rojos a pálidos o blancos, similares o de
1 cm), riñones agrandados,congestión del tejido subcutáneo
(con o sin liquido sanguinolento subcutáneo o pericárdico)
y peritonitis. En pollos y pavipollos infectados en la incu-
badora se observa onf'alitis (2, 38).
Al microscopio, el higado presenta sinusoides conges-
tionados, dilatados con eritrocitos y heterótilosaumentados.
Si hay focos macroscópicamente, hay múltiples áreas de Figura 14-3. Endocarditis bacteriana mostrando vegetacio-
necrosis, infarto o ambos, con acumulación heterótila y nes de la válvula mitral (flechas).
308 . Enfermedades de las aves (Capítulo 14)

cuentran de manera más consistente en la válvula mitral y

Figura 14-4. Endocarditis bacteriana, mostrando infartos del
higado y del miocardio.
14-2). Por lo general, las lesiones valvulares vegetativas son
pequeñasáreasrugosas amarillentas, blancas o pálidas en la
superficie valvular (figura 14-3). Dichas lesiones se en-
con menor frecuencia en las válvulas auriculoventriculares
aórtica o derecha. Aquellas lesiones macroscópicas adicio-
nales, relacionadascon endocarditis valvular, comprenden un
corazón agrandado, pálido y flácido, con áreas pálidas a
hemorrágicas en el miocardio, en especial en la base de las
válvula.'i, deba.iode la válvulaatectadao el ápice del corazón;
infartos en el hígado, bazo o corazón y, con menor frecuen-
cia, intartos en pulmones, riñones y cerebro. Los infartos
pueden ser de color claro o hemorrágicos con márgenes
afilados. En el hígado, los intartos suelen localizarse cerca
de los márgenes ventrales y posteriores y están bien demar-
cados, extendiéndose por deba.jo de la cápsula hacia el
parénquima (19) (figura 14-4). Las lesiones de mayor du-
ración tienden a tener una banda afilada, estrecha, de color
claro justo dentro del margen del infarto (26).
Al microscopio, las lesiones valvulares constan prin-
cipalmente de fibrina con bacterias, heterófilos, macrófagos
y fibroblastos. Existe edema intersticial y distorción valvu-
lar infiltrativa, con depósito focal de plaquetas y fibrina, y
crecimiento microbiano subsecuente(19, 26). Los histioci-
tos cardiacos (miocitos de Anichkov) son numerosos en la
porción fibrosa de la válvula. Los pasos que conducen a las
lesiones valvulares vegetativas son 1) edema que des-
prende el epitelio superficial valvular, 2) depósito de fibri-
na, y 3) adherencia bacteriana a la fibrina y formación de
colonias. Otras lesiones microscópicas relacionadas con la
endocarditis comprenden vasculitis cerebral e intartos, lep-
tomeningitis, glomerulonetntis y vasos pulmonares con
trombosis (26). Por lo general, las lesiones cerebrales se
encuentran confinadas al cuerpo estriado. En casi cualquier
tej ido, sepuedenencontrargranulomaslocales como resultado
de émbolos sépticos. Los infartos hepáticos se caracterizan

Figura 14-5. Margen de infarto hepático relacionado con endocarditis bacteriana, que muestra cúmulos de bacterias (flechas),
áreas necróticas (N), zona de heterófilos necróticos (H) y tejido hepático relativamente normal (L). H Y E, 400x.

por trombosisvenosaportal seguidade necrosis.Seobser-
van agregadosde bacteriasen las áreasnecróticascon una
zona de heterófilos justo dentro del limite de necrosis,
una característica
de la lesión (figure 14-5). En los vasos
contrombosis y dentro de los focos necróticoscon tin-
cionesgram tisulares, se aprecian colonias bacterianas
grampositivas.
DIAGNÓSTICO
La demostración de bacterias típicas de estreptococos en
películas sanguineas (figura 14-ó) o la impronta de mues-
tras de las válvulas afectadas del corazón o lesiones de aves
con signos típicos y lesiones, proporcionan un diagnóstico
presuntivo de estreptococosis.
El aislamiento de S. zooepidemicus o cualquier estrep-
tococo del serogrupo D de Lancefield (sin contaminación
fecal), a partir de lesiones típicas en aves con signos clínicos
apropiadosconfirman la estreptococosis.Los estreptococosse
aislan con facilidad en agar sangre o medios diferenciales
más específicos (12), los cuales deben ayudar a diferenciar
las especies.La fermentación de manitol, sorbitol, arabino-
Sa,y el crecimiento en agar MacConkey, puedenauxiliar en la
diferenciación de estreptococosen el serogrupo D Lancefield
y de S. zooepidemicus. Los tejidos preferidos para obtener
muestras para su cultivo comprenden hígado, bazo, sangre,
yema, líquidos embrionarios o cualquier área sospechosa.El
diagnóstico de endocarditis bacteriana se puede lograr con
basetn las vegetaciones valvulares con infartos secundarios
del miocardio, hígado, bazo o ambos. En casossospechosos,
es importante cultivar las lesiones para establecer el diag-
nóstico definitivo y diferenciarla de otra bacteria.
El diagnóstico diferencial incluye otras enfermedades
septicémicas bacterianas, es decir, estafilococosis, colibaci-
losis, pasteurelosis y erisipelosis.
TRATAMIENTO
El tratamiento incluye el uso de antibióticos como penicili-
na, eritromicina, novobiocina, oxitetraciclina, clortetraci-
clina, tetraciclina o nitrofuranos en las infecciones
agudas y subagudas. La enrofloxacina ha demostrado sen-
sibilidad in vitra para las especies de Streptacaccus (30).
Las aves afectadas clínicamente responden bien cuando se
tratan al inicio de la enfermedad; conforme ésta progresas
dentro de una parvada, disminuye la eficacia del trata-
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OtraseJ'!fermedades
bacterianas . 309
Figura 14-6. Streptococcus zooepidemicus en sangre de
pollos infectados de manera natural. Gram, 800x. (Peckham,
Avian Dis.)
miento. Se ha encontrado que la novobiocina es eficaz en
patos con infección por S. faecium (36). La bacitracina
en la dieta disminuye la incidencia en pollos jóvenes de
algunas cepas de estreptococos del serogrupo O (4).
Ciertas cepasestreptocócicas pueden desarrollar resistencia
después de la exposición a antibióticos como la tilosina,
pero el tratamiento tal vez no abarque a todos los microor-
ganismos resistentes (22), por este motivo se debe definir la
sensibilidad antibacteriana de los aislamientos bacteria-
nos en cualquier caso clínico de estreptococosis, ya que
los estreptococos del serogrupo O varían en su resistencia y
susceptibilidad contra agentesque promueven el crecimiento
(14). Las tuerzas ambientales, esquemas de alimentación,
estrés e interacciones entre genotipos diferentes y las con-
diciones de las casetasinfluyen en la respuestade los pollos
a las infecciones estreptocócicas (27, 37). No hay tratamien-
to para las aves con endocarditis bacteriana.
Se ha demostrado sensibilidad in vitro para S. bovis en
pichones tratados con penicilinas, macrólidos, lincomicina,
tetraciclinas, clorantenicol y nitrofuranos (10). La ampici-
lina en combinación con corticosterona es eficaz en el
tratamiento de la infección con S.faecalis en pollos (18).
La prevención y control requieren reducir el es-
trés, además de la prevención de enfermedades y trastornos
inmunosupresores. La limpieza y desinfección adecuadas
pueden reducir la tlora estreptocócica residente en el am-
biente para minimizar la exposición externa. El uso de
formaldehído disminuye la cantidad total de espe-
cies de Streptococcus en las incubadoras hasta en 85.7%. Se
ha demostrado la reducción de siete cuentas 10g-10, en
comparación con el uso de ozono, lo cual ha reducido
la cuenta bacteriana de cuatro 10g-10 (35, 41).
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INTRODUCCiÓN
Por lo general, la erisipelosis en las aves consiste en una
infección individual aguda fulminante en una parvada.
La infección y la enfermedad se han comunicado en muchas
especies de diferentes vertebrados, ya sea como contami-
nante (pescado) o como infección. En aves, su importancia
económica primaria se presenta como una enfermedad de
pavos, originada por Erysipelothrix rhusiopathiae, que tam-
bién causaerisipelosis en cerdosy erisipeloide en humanos.No
obstante, se describió una segunda especie genómica,
E. tonsillarum, con base en estudios de homología de DNA
con cepas de E. rhusiopathiae (75). Takahashi y colabora-
dores (77) informaron que ninguna de las 14 cepas de
E. tonsillarum probaron inducir ningún signo de la enfer-
medad o lesiones cuando se inocularon por vía intra-
muscular (1M) en pollos White Leghorn. Estos mismos
investigadores sugirieron considerar a E. tonsillarum como
un patógeno potencial para los pollos. Aunque al prin-
cipio se informó que no era patógeno para los cerdos, algu-
nas cepas de E. tonsillarum inducen la enfermedad en esta
especie(25). Evidencias recientes indican que puede haber
una especiegenómica distinta a E. rhusiopathiae y E. tonsilla-
rum (76). Este capítulo se enfoca a E. rhusiopathiae, excepto
cuando seanecesario diferenciarla de E. tonsillarum.
Los brotes de importancia económica son poco fre-
cuentes en especies aviares distintas a los pavos. Se ha
informado de pérdidas ocasionales de aves individuales
dentro de una parvada, y también se han presentado bro-
tes de poca importancia económica en pollos y patitos (49).
E. rhusiopathiae ha causado brotes de erisipela en faisanes,
patos, gansos, gallinas de Guinea, perdizindia, colimbos y
emús (13, 22, 32, 34, 38, 39, 42, 61, 83).
La erisipelosis no sólo ocasiona mortalidad, sino que
con frecuencia afecta la fertilidad del macho. Las pérdidas
adicionales a la venta, se deben a falta de terminado, deco-
miso o descalificación resultantes de la evidencia postmor-
tem de la septicemia. Se informa que las parvadas afectadas
disminuyen su producción de huevo.
La erisipeloide en humanos puede ser una infección
local o septicémica, y en ocasiones mortal. En particular, es
una enfermedad de pescadores, carniceros, trabajadores de
cocina, médicos veterinarios y productores de pavos. Por su
parte, Silberstein (71) menciona endocarditis y encefalitis
en humanos tratados con penicilina. Se ha hecho el diagnós-
tico presuntivo de la infección en parvadas de pavos como
resultado de la infección de algún trabajador o un insemina-
doroEn casi todos los casos, la enfermedad es precedida por
una lesión como un corte. Reboli y Farrar han compi-
lado una revisión completade E. rhusiopathiaecomo un
patógeno laboral (62).
Otras erifermedades bacterianas 3JJ
.J:M Bricker y KM Saif
HISTORIA
Antes de 1936 se informó de casos esporádicos de la infec-
ción en varias especies de aves; 8eaudette y Hudson (4)
fueron los primeros en Ilamar.Ja atención en el Norte de
América acerca de la importancia económica de la enferme-
dad en pavos; poco tiempo después se informó de otros
brotes. La enfermedad es de importancia económica para
los productores de pavos en algunas partes de EVA, y se
ha informado de vez en cuando en uno o pequeños grupos
de otras especies de aves.
Con el amplio uso de la inseminación artificial en
pavos; la prevención de la erisipelosis llegó a ser un proble-
ma que enfrentan los productores de huevos incubables de
pavo. Con el crecimiento de pavos en mayor confinamiento,
ha llegado a ser menos importante, excepto en las áreas
endémicas.
Después de la introducción de bacterinas al inicio del
decenio de 1950 y la disponibilidad de penicilina como un
tratamiento, se han seguido varios programas de vacunación
preventiva, tratamiento o ambos. A pesar de esto, se presen-
tan casos de erisipelosis después de la inseminación en
gallinas de pavo.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
E. rhusiopathiae es de distribución mundial. La adaptabili-
dad del microorganismo está indicada por su capacidad para
infectar a una gran variedad de especies de vertebrados, ya
que se ha aislado de tejidos de aves, mamiferos, reptiles y
anfibios, al igual que en la superficie limosa de peces.
Los brotes de erisipelosis en aves se desarrollan de
manera esporádica, aunque existen lugares en el mundo
donde la enfermedadesendémica.Aunque seha informado de
la enfermedad con mayor frecuencia en machos que en
hembras,no existediferencia de susceptibilidadentre los sexos.
Las observaciones de campo sugieren que la via de entrada
(la piel) se logra con mayor frecuencia en los machos, pero
la incidencia en gallinas ha aumentado debido a la insemi-
nación artificial y al manejo frecuente de las hembras.
ETIOLOGíA
Clasificación
E. rhusiopathiae (antes E. insidiosa) pertenece a la familia
Lactobaci//aceae (12). El microorganismo es un bacilo
312 Enfermedades de las aves
grampositivo que tiende a decolorarse y formar largos
filamentos, además de que no forma esporas, no es acido-
rresistente ni móvil. Barber (3) y Nelson y Shelton (56)
informaron que se parece a las especies de Listeria; sin
embargo, demostraron notables diferencias de cultivo.
Se parece a las micobacterias en que tiene un alto contenido
de lípidos en su pared celular (casi 30%); es similar a ciertas
bacterias gramnegativas, pero con menos contenido de he-
xosamina, pero difiere de ellas en que tienen un complemento
limitado de aminoácidos (43).
Morfología y tíncíón
La morfología celular de E. rhusiopathiae es variable. Las
células obtenidas de colonias lisas o aisladas de tejidos de
aves con infección aguda, son bastones delgados, rectos o
ligeramente curvos que miden de 0.2 a 0.4 por 0.8 a 2.5 J.lm,
y pueden presentarse solas o en cadenas cortas. Los mi-
croorganismos de cultivos más viejos o de colonias rugosas
son bastones filamentosos y pueden formar masas que
semejan micelios. Por lo general, estos bastones filamento-
sos parecen algo gruesos y pueden parecer cuentas de
rosario después de la tinción; la forma filamentosa empieza
a aparecer despuésde varios pasesen medios artificiales. Es
posible observar los bastones cortos y los filamentos en la
misma colonia (colonia tipo intermedio). Las cepas de
E. rhusiopathiae se tiñen de grampositivo, pero tienden a
decolorarse, una característica particularmente notable en
cultivos viejos. E. tonsillarum es morfológícamente indis-
tinguible de E. rhusiopathiae.
Requerimientos de crecimiento
E. rhusiopathiae es un anaerobio facultativo y crece con
rapidez, aunque disperso, en medios de cultivo ordinario y
moderadamente bien en caldo de tioglicolato y otros caldos
que contienen componentes de suero y suero. Crece bien
especialmente en profundos pinchazos de medios semisóli-
dos preparados agregando 0.5% de agar al caldo de fosfato
de triptosa. El oxígeno reducido o un mayor bióxido de
carbono (5 a 10%) favorecen su crecimiento, pero no es
absolutamente necesario. Smith (72) describió la apariencia
del crecimiento en cultivo de caldo de infusión de carne a
las 24 horas como "una apariencia opalescente..., que al
agitarsese vuelve una delicada masade nubes". La adición de
suero al caldo favorece el crecimiento con la formación
de sedimento polvoso despuésde 24 horas. Los hidrolisatos
protéicos, la glucosa y ciertos detergentes, como el Tween
80, también aumentan el crecimiento. E. rhusiopathiae cre-
ce a una temperatura que varía de 35 a 37 °C. El pH óptimo
para el crecimiento es alcalino, de 7.4 a 7.8. Se ha informado
que el ácido oléico y la ribotlavina son esencialmente para
el crecimiento. Este microorganismo no forma película.
Morfología de la colonia
Se han descrito tres diferentes tipos de colonias para
E. rhusiopathiae. Las colonias lisas se ven húmedas,
sin color a gris azuloso, y del tamaño de un punto de alfiler
(0.5 a 0.8 mm) con bordes lisos; casi todas las cepas de
E. rhusiopathiae v los microorganismos aislados de manera
(Capítulo 14)
directa a partir de tejidos infectados forman este tipo de
colonias. Sin embargo, algunas cepas, desarrollan colonias
rugosas que consisten de largos bastones filamentosos en-
grosados, de apariencia opaca, planos, secos y del tamaño
de la cabeza de un alfiler (1 a 2 mm) con bordes irregulares
o lobulados. La disociación de la colonia de tipo rugoso
hacia liso, se describecomo una colonia de tipo intermedio en
la cual se pueden identificar bastones y filamentos cortos.
La mayor parte de las cepas originan una zona de hemólisis
alta en un medio que contiene 5 a 10% de sangre de equino
o de bovino, luego de 2 a 3 días de incubación a 37 °C en
una atmósfera de 5 a 10% de bióxido de carbono. Después
de 48 horas de cultivo por inoculación de pinchazo en
gelatina incubada a 21°C se presentaun tipo de crecimiento
en cepillo en los tubos de prueba (proyecciones radiales
laterales).
Propiedades bioquímicas
E. rhusiopathiae fermenta galactosa, dextrosa, fructosa,
maltosa, lactosa y levulosa sin producir gas. E. tonsillarum,
difiere en su capacidad para fermentar sacarosa(76). Por lo
general, el agar acetato de plomo o el agar de triple hierro
azúcar (THA) se ennegrecen, señalando la producción de
sulfuro de hidrógeno (H2S), y en ocasiones fermentan xilo-
sa; aunque se han aislado cepas que no producen H2S (6).
En ocasiones, la leche tornasol se acidifica ligeramente sin
coagulación. El microorganismo es catalasa negativo, no
produce indol, no reduce nitritos, es Voges-Proskauer y rojo
metilo negativo, no hidroliza la esculina, y tampoco reduce
el azul de metileno a 0.10/0.White y Shuman (88) encontra-
ron que varió el patrón de fermentación con el medio, el
indicador y el mét6do de medición de la producción de
ácido; establecieron que el medio más confiable fue el suero
más la basede Andrade. De los tres métodos utilizados para
medir la producción de ácido (indicador quimico, cambio
en el pH y producción de acidez titulable), encontraron que
el indicador químico brindó los resultados reproducibles
más válidos.
Resistencia a los agentes quimicos y físicos
E. rhusiopathiae es muy resistente a varios factores am-
bientales y químicos, así como a la desecación; puede
sobrevivir a procesosde ahumado utilizados para procesar la
carne; puede permanecer viable en carne congelada o enchi-
lada, sangre seca, cadáveresen descomposición o harina de
pescado.Fuerade los tejidos, muere a 70 °C en 5 a 10 minutos.
Vallee (84) sugirió que el microorganismo permanece viable
en el suelo y se multiplica en un microambiente alcalino
durante la temporadade calor. Sin embargo, Wood (91) infor-
mó que en condiciones experimentales, E. rhusiopathiae se
inactivó a diferentes índices en suelo, cuando se probaron
los parámetros de temperatura, pH y contenido con materia
orgánica; la temperatura ejerció el mayor efecto en la viabi-
lidad. Las poblaciones del patógeno sobrevivieron durante
35 días a 3 °C y por dos días a 30 °C. Los microorganismos
no sobrevivieron más de 11 a 18 días en varias condiciones
del contenido de materia orgánica y pH. E. rhusiopathiae
se destruyó en poco tiempo por medio de una concentración
de 1:1000 de bicloruro de mercurio. solución de hidróxido

de sodio a 0.5% cresol líquido a 3.5% o en una solución de
fenol a 5%. El microorganismo esresistentea 0.00 1% de cristal
violeta, 0.5% de telurita de potasioy puedecrecer en presencia
de ácido de sodio a 0.1%.
Estructura antigénica y toxinas
Sawada y Takahashi (68) vacunaron ratones y cerdos con
filtrado de cultivos y encontraron que estaban protegidos
contra gran parte de los serotipos de E. rhusiopathiae.
Éstos y otros estudios indicaron que esencialmente todas las
cepas de E. rhusiopathiae presentan al menos uno o más
antígenos (28, 73, 92). Estos antígenos son termolábiles y
se forman a partir de proteínas o un complejo de proteínas,
carbohidratos y lípidos (89). Lachmann y Deicher (48)
infirieron la presencia de una cápsula después de descubrir
una superficie de un polisacárido de 14 000 a 22 000 pm;
por su parte, Shimoji y colaboradores (69), demostraron una
cápsula utilizando microscopia de transmisión electrónica,
la cual mostró engrosamiento polar en algunas cepas de
E. rhusiopathiae.
Un antígeno termoestable (peptidoglucano de pared
celular) se utilizó para diferenciar a E. rhusiopathiae en
serotipos. Estos antígenos se extraen con facilidad de!
microorganismo utilizando ácido o por esterilización en
autoclave de un cultivo inactivado de células completas
para una hora a 121°C. La determinación de los serotipos se
acompaña de sistema de doble difusión en gel utilizando
sueros específicos hiperinmunitarios de conejo. El siste-
ma preferido para la serotipificación de los aislamientos
E. rhusiopathiae es un sistema numérico descrito por Kus-
cera (47). Con dicho sistema numérico, las cepas previa-
mente designadas como tipos A o B, ahora corresponden a
los tipos 1 y 2, respectivamente. Aunque se han descrito 26
serotipos de E. rhusiopathiae (25), la identificación reciente
de E. tonsillarum como una especie distinta ha permitido
una división del esquema de serotipificación. Takahashi
(76) informó que las cepas de los serotipos 3, 7, 10, 14, 20,
22 Y 25 corresponden a E. tonsillarum y que las cepas de
E. rhusiopathiae pertenecen a los serotipos 1, 2, 4, 5, 6, 8,
9,11,12,15,16,17,19,2IotipoN:éstasúltimasnopresentan
un antígeno de tipo específico. Las cepas pertenecientes a
los serotipos 13 y 18 muestran bajas cantidades de homolo-
gía de DNA con E. rhusiopathiae y E. tonsillarum y tal vez
constituyan una especie genómica distinta. Se describieron
los subtipos de algunos serotipos, es decir, serotipos 1 y 2 Y
se desingan por un número seguido por una letra minúscula.
Casi todas las cepas E. rhusiopathiae aisladas de las aves
pertenecena los tres serotipos principales: los tipos 1 (wnbos
subtipos la y lb), 2 Y 5 (21, 24, 83, 95). Partridge y
colaboradores (60) clonaron y caracterizaron una pro-
teína de estrésbacteriana designada DnaK, la cual se expresa
mucho en E. rhusiopathiae. No se han demostrado t1agelos
en E. rhusiopathiae y el microorganismo no produce toxinas
conocidas.Los antígenosprotectoresse estudian en la sección
titulada Prevención y control.
Clasificación de cepas
La clasificación de las cepas se basa, en su mayor parte, en
estudiosserológicosy no en la actividad biológica o bioquímica.
Otras erifermedadesbacterianas 313
White y Shuman (88) notaron que el patrón de fermentación
de una cepa en particular no varía mucho, y tampoco existe
correlación informada entre la agrupación serológica y el
patrón bioquímico de las cepas de E. rhusiopathiae aisladas
de aves y la producción de formas septicémicas, urticariales
o endocardiales de erisipelosis o del estado portador (7, 87).
Chooromoney y colaboradores (14) analizaron cepas de
especies de Erysipe/othrix mediante electrotoresis enzimática
multilocus e indicaron que la serotipificación no fue confia-
ble para estudios epidemiológicos, aunque el análisis de los
serotipos fue útil cuando un tipo electroforético contenía se-
rotipos múltiples o subtipos o para cepas aisladas de diferentes
especies y de virulencia variable.
Patogenicidad
E. rhusiopathiae es patógena para pavos a cualquier edad y
en ambos sexos, luego de la exposición a una variedad de
vías parenterales. También se origina la infección y la
enfermedad en pavos inoculados por vía oral con microor-
ganismos propagados en vitelo de embrión de pollo (16) o
cuando se permite que los pavos se alimenten de pavos que
mueren por erisipelosis. No obstante, varios investigadores,
han informado dificultad para reproducir experimentalmen-
te la mortalidad de manera consistente con aislamientos de
E. rhusiopathiae de origen aviar (2, 23). La reducción del
número de pasa.ies Cf1 medios artificiales a un mínimo
absoluto, parece ser esencial para conservar la virulencia del
microorganismo. Boyer y Brown (9), mantuvieron la viru-
lencia de una cepa de E. rhusiopathiae mediante el almace-
namiento de hígado infectado a 4 °C, lo cual sirvió como
una fuente del microorganismo para otro pase en aves.
Además de los pavos, otras especies aviares son suscep-
tibles a la infección con E. rhusiopathiae. tanto en condicio-
nes experimentales como de campo y se ha informado de
graves pérdidas en pollos, patos y gansos después de brotes
de la enfermedad que se desarrollan de manera natural.
Por medio de experimentos, Malik (52), demostró que los
cultivos virulentos de E. rhusiopathiae administrados por
vía parenteral producían una septicemia en pollos menores a
14 días de edad. Sin embargo, en pollos de mayor edad,
la septicemia sólo podía producirse por medio de la instila-
ción intrapalpebral o subconjuntival del patógeno junto con
lesión en ese tejido. La administración de hidrocortisona no
sólo aumentó la susceptibilidad a E. rhusiopathiae, sino que
acortó el curso de la infección y aumentó la mortalidad; por
tanto, parece que aumentó la patogenicidad.
Por lo general, la inyección parenteral de casi to-
das las cepas aviares del microorganismo mata ratones
(Mus musculus), pichones y pavos, pero sobreviven los cer-
dos de Guinea y los pollos. Iliadis (40) comunicó que los
pichones resultaron más susceptibles a la inoculación intra-
ven osa que a la oral.
El mecanismo o mecanismos, por los cuales los mi-
croorganismos originan la enfermedad se entienden menos.
Takahashi y colaboradores (74) informaron de una correla-
ción entre patogenicidad para ratones y cerdos. Las bacterias
fijas directamente a las microvellosidades de las células y la
capacidad de E. rhusiopathiae para adherirse podían disminuir
de manera muy notable tratando a la bacteria con calor o tripsina.
Otros investigadores han demostrado que E. rhusiopathiae
3 J4 . Ey{fermedadesde las aves
aislada de cerdos con endocarditis, mostró un mayor grado
de adherencia al tej ido valvular del corazón de cerdo (10,
45). Inicialmente se pensó que la enzima hialuronidasa
participaba en la virulencia de E. rhusiopathiae, pero estu-
dios posteriores no revelaron alguna relación entre la pro-
ducción de hialuronidasa y la patogenicidad de una cepa
particular (57); sin embargo, la enzima neuraminidasa pa-
rece correlacionarse mejor con la virulencia de aislamientos
de E. rhusiopathiae. Esta enzima se produce durante el
crecimiento logarítmico, y Muller (54) informó que la can-
tidad de actividad de la enzima es menor en cepas de ba.ia
virulencia o cepas avirulentas, en comparación con los
aislamientos muy virulentos. Sin embargo, no parece existir
relación, entre la cantidad de actividad de la neuraminidasa
y el serotipo. En una revisión de erisipela, Wood (93)
observó que un anticuerpo específico contra esta enzima de
E. rhusiopathiae se identificó en un antisuero de erisipelosis
comercial producido en equinos y de suero de conejos
hiperinmunizados con neuraminidasa de E. rhusiopathiae.
Se comprobó que esta preparación de conejo podría inducir
cierta protección en ratones después de la exposición al
microorganismo. No se ha demostrado que la neuraminida-
sa de E. rhusiopathiae tenga actividad tóxica y ésta se debe
producir en grandes cantidades para ser activa en la patogé-
nesis, una condición que tal vez se presente en la forma
septicémica de la enfermedad.
Aunque los primeros intentos no establecieron las
relaciones entre virulencia y la estructura química, la estruc-
tura antigénica y la morfología, Shimoji y colaboradores
(69), demostraron, al menos en parte, que la vírulencia de
E. rhusiopathiae para ratones se relacionaba con la presen-
cia de cápsula. Partridge y colaboradores (60), sugirieron
que la expresión de grandes cantidades de la proteína DnaK
puede permítir que el microorganismo resista la oxidación
y que sobreviva al bajo pH del ambiente del fagolisosoma
después de la fagocitosis. Timoney (79) notó antes que
E. rhusiopathiae virulenta se inactivó de manera ineficiente
in vitro por la capa flogística de los leucocitos obtenida de
cerdos; también examinó la capacidad de los macrófagos
para inactivar a E. rhusiopathiae virulento; aquellos prove-
nientes de ratones inmunes infectados con E; rhusiopathiae,
inactivaron más bacterias y lo hicieron con mayor velocidad
que las de ratones no inmunes (78). Estos estudios sugieren
un componente celular en la respuesta inmunitaria contra
E. rhusiopathiae, el cual puede estar relacionado con su
capacidad para producir varios factores virulentos con el
propósito de ayudarlos a resistir o sobrevivir a la fagocitosis.
Estos factores incluyen factores de adhesión específica
(cápsula o adhesinas), enzimas tales como neuraminidasa y
proteínas de estrés.
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Van Es y McGrath (85) citaron a Nocard y Leclainche,
quienes en 1903 señalaron que "en el presente estado de
nuestro conocimiento es imposible explicar el misterioso
comportamiento de contagio", lo cual aún es básicamente
cierto. Corstvet (16) encontró al microorganismo eliminado
en heces de pocas aves después de 41 días después de
la inoculación. En otros experimentos, el microorganismo
(Capítulo /4)
persistía en sangre por varias semanasdespués de la inocu-
lación (20), y se ha informado que el microorganismo puede
sobrevivir en el suelo (8, 94), Y que éste puede servir como
una fuente del microorganismo. Aunque se sabe que el suelo
es un reservorio del microorganismo por largos periodos en
ciertas condiciones, y que los cerdos y ovinos, al igual que
otras especiessilvestres, pueden ser portadores del microor-
ganismo, no se ha establecido una clara relación entre la
presencia de la infección en años anteriores entre la misma
especie (es decir, pavos) y brotes subsecuentes entre las
parvadas (64). Wood (93) señaló que el tiempo de sobrevi-
vencia del microorganismo no excedía los 35 días en suelos
de prueba mantenidos en diferentes condiciones de tempe-
ratura, pH, contenido de humedad y contenido de materia
orgánica.
Huéspedes naturales y experimentales
Se ha aislado al microorganismo de manera natural de
pavos, pollos, patos, gansos, emús, gallinas de pantano,
colimbos orejones, pericos, gorriones, canarios, pinzones,
tordos, mirlos, palomas, codornices, patos salva.ies,cigüeña
blanca, gaviota del arenque, águilas doradas, faisanes, es-
torninos, pavo real, periquitos, cerdos, ovinos, bovinos,
peces marinos y de agua dulce, varias aves cautivas y
mamíferos, ardillas, ratones domésticos y de pradera, delfi-
nes y cocodrilos (6, 8, 26, 31, 34, 41, 42, 44, 49, 94). De los
informes existentes, parece que difieren en cuanto a suscep-
tibilidad las diferentes poblaciones de aves. La resistencia
genética puede ser importante en la susceptibilidad a la
enfermedad con base en un informe acerca de un brote en
pavos con diferente carga genética (67). Los huéspedes
experimentales son los pichones, pavos, pollos, pericos,
ratones y ratas (8, 29, 30).
Transmisión, portadores y vectores
La vía de entrada real y ]a patogénesis de la infección de
E. rhusiopathiae en aves (y en animales, sin incluir al ser
humano) no se ha establecido de manera definitiva; aunque
se ha sugerido al material contaminado como la fuente de
la infección y la entrada a través de pérdida de ]a continuidad
de membranas mucosas o la piel.
El canibalismo y las peleas entre las aves aumentan en
apariencia las pérdidas. Permitir que los cadáveres perma-
nezcan en los corrales para que sean picoteados o comidos
por las demás aves, también aumenta la diseminación y las
pérdidas hasta índices impredecibles.
En varios experimentos, Corstvet (16) obtuvo una
mortalidad de 50% en pavos mediante la inoculación oral
de microorganismos virulentos aislados en fresco, que cre-
cieron en saco vitelino de embriones de pollo, en cambio,
no resultó infeccioso el caldo de cultivo instilado por vía
oral, intranasal o en el saco conjuntival (sin daño de la
membrana)(33). Corstvet (16) Y Bricker y Saif(ll) encontra-
ron que la inoculación subcutánea(SC) de cultivos virulentos
resultó en multiplicación local seguida por septicemia, con
80 a 100% dc mortalidad en pavos susceptibles.
Sadler y Corstvet (66) y Corstvet (20), mostraron
que pocos pavos infectados por vía SC permanecieron
como portadores durante periodos variables. Los portadores

asintomáticos de E. rhusiopathiae tal vez no se detecten
antes o después de la necropsia. El número de microorga-
nismos utilizados para la exposición de pavos, la vía de
inoculación (oral o parenteral), la admínistración de antibió-
ticos, el tiempo y la exposición después de la vacunación y
la edad del pavo, aparentemente no influyen en el estado de
portador, el cual se produce en muy pocas aves. Los aisla-
mientos de E. rhuSiopathiae a partir de portadores resultan
más frecuentes de tonsilas cecales, hígado, intestino grueso,
corazón y sangre (18,20,66). Xu y colaboradores (95)
informaron de un total de 95 aislamientos obtenidos de la
faringe de pollos, patos y gansos sanos.
La importancia de los vectores en la transmisión no se
conoce. Wellmann (86) encontró que este patógeno podía
transmitirse de manera mecánica de ratones enfermos a
pichones a través de moscas comunes, moscas de establo,
mosquitos y otros insectos mordedores.
Hall, informó que en Inglaterra se presentó un brote de
erisipela en pollos (36). Algunas pollonas escaparon de su
corral, llegaron a un área contaminada ocho años antes con
heces de cerdo con erisipelosis y luego regresaron a sus co-
rrales originales. Sólo se afectaron las pollas de estos corra-
les; las pollonas confinadas no expuestas permanecieron
sanas.
Madsen (50), sugirió que el lavado con lluvia contami-
nada con heces de ovino, inició un brote en pavos. Polner y
colaboradores (61) comunicaron un brote en gansos que
tenían acceso a varios cientos de acres de pastura, que fue
el sitio original de una granja de cerdos, y que antes del Qrote
se habia utilizado durante cinco años para ovinos de engor-
da. La harina de pescado y el pescado en general, se han
citado como probables fuentes de infección para especies
de aves (8, 33, 55).
Periodo de incubación
En brotes de presentación natural, no se puede definir con
certeza el periodo de incubación. La inoculación experi-
mental SC de pavos con 104 a 106 microorganismos, por lo
general los mata casi a todos en 44 a 70 horas; pocos mueren
después de 96 a 120 horas. Con la exposición oral, los
signos de la enfermedad se presentan generalmente 2 a
3 días después que con la inoculación SC y con una morta-
lidad menor. En ocasiones, algún pavo muere 2 a 3 semanas
después de la inoculación oral. Luego de un inóculo SC de
102en vez de 104a 106 microorganismos, los signos se prc-
sentan con un retraso de 24 horas. El periodo de incubación
no parece variar entre los pavos de 7, 12, 16 Y 20 semanas
de edad, o entre los sexos.
Signos
Pavos
Por lo general, los brotes empiezan de manera repentina,
con pérdidas de una o varias aves; los dueños pueden
sospechar de muerte por intoxicación, lesiones repentinas,
o depredadores. Se pueden observar aves con diarrea (en
especial los sementales), pero estos individuos se recuperan.
.Justoantes de la muerte de algunas aves, pueden encontrarse
diarreicas y con marcha inestable. Algunas pueden tener
lesiones cutáneas; los machos afectados pueden tener el
Otrasenfermedades
bacterianas . 315
moco (el apéndice tubular carnoso en la superficie dorsal de
la cabeza) rojizo y turgente; algunos pavos se les corta el
apéndice poco después de nacer, por lo cual muchas veces
no se observa esta lesión. En algunos casos se observa
emaciación gradual, debilidad y signos de anemia, en los
cuales la endocarditis es la causade muerte; otros pavos con
vegetaciones (en especial aves vacunadas) mueren de ma-
nera repentina sin signos, tal vez como resultado de embo-
lias. Se ha informado de pérdidas repentinas de gallinas 4 a
5 días después de la inseminación artificial con peritonítis,
congestión perineal y decoloración de la piel.
Otras aves
Los principales signos en pollos son debilidad general,
depresión, diarrea y muerte repentina. En aves de postura,
la producción de huevo puede disminuir; sin embargo,
Kilian y colaboradores (44) señalaron que no habla una
disminución inmediata en la producción de huevo en pollo-
nas de postura, aunque los signos fueron evidentes; más
tarde, la disminución fue de 50 a 70%. Por lo general, los
patos, gansos, faisanes y codornices afectados se deprimen,
presentan diarrea y mueren de manera repentina.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad y mortalidad son a menudo más o menos las
mismas que en pavos no vacunados. En otras especies de
aves, los índices de morbilidad y mortalidad también son
aproximadamente iguales, ya que mueren casi todas las aves
enfermas; no obstante, en parvadas inmunizada.." algunas
aves pueden deprimirse y recuperarse. Tanto la morbilidad
como la mortalidad varían desde enfermedad a muerte de
aves en buenas condiciones, hasta la pérdida repentina
de varias aves en 24 a 48 horas. La mortalidad varia de
mucho menos de 1% hasta 25 a 50% en un grupo determi-
nado; esto podría deberse a la inmunización previa o al
tratamiento temprano, y en el caso de las diferentes especies
aviares, también varian los indices de mortalidad.
Lesiones macroscópicas
En brotes que se presentan de manera natural, las lesiones
sugieren una septicemia generalizada y se han observado las
siguientes lesiones en diferentes brotes en pavos: congestión
generalizada; degeneración grasa en el borde anterior del
muslo; degeneración y hemorragia en grasa pericárdica;
hemorragias petequiales en la grasa abdominal; hemorragia
en músculo cardiaco; y el hígado se aprecia agrandado,
friable, y tal vez manchado, al igual que el bazo y los
riñones. Otras lesiones macroscópicas pueden comprender
exudado fibrinopurulento en las articulaciones y saco peri-
cárdico, placas de fibrina en músculo cardiaco, engrosa-
miento del proventrículo y la pared de la molleja con
ulceración, pequeños nódulos amarillos en los ciegos, ente-
ritis catarral o sanguinocatarral, endocarditis vegetativa,
lesiones cutáneascostrosasoscuras, un moco rojizo turgente
e irregular en los machos, hidropericardio y vasos sangul-
neos viscerales distendidos (64). Otras lesiones apreciadas
con frecuencia variable en brotes de campo, fueron
enrojecimiento difuso de la piel y un color rojo ladrillo sucio
en el músculo. Algunas aves que murieron no presentaron
316 . Enfermedades de las aves
Figura 14-7. Erisipela aguda, en corazón de pavo. Hemo-
rragias intersticiales y separación de fibras miocárdicas (ede-
ma). H y E, 100x.
lesiones distintas a una enteritis catarralligera y petequias
en la grasa del corazón.
En infecciones experimentales, son comunes algunas
de las lesiones observadas en los brotes de presentación
natural. La endocarditis, excepto en aves vacunadas,es poco
frecuente en aves infectadas de manera experimental. En
algunos casos de campo, y en aves vacunadas dos veces o
más con bacterina y expuestas por vía intravenosa, se pre-
sentó insuficiencia cardiaca congestiva con vegetaciones en
las válvulas auriculoventriculares (algunas veces se exten-
dían hacia la aorta mucho más de 7 cm). Los pavos porta-
dores asintomáticos, por lo general, no presentan lesiones
macroscópicas.
En por lo menos dos brotes de campo en gallinas
ponedoras, no se observaron las lesiones en endocardio,
articulaciones y piel (6). En patos, gansos y faisanes, las
lesiones son similares a las observadas en otras especiesde
aves, con la presentación adicional de áreas congestionadas
oscuras en los pliegues plantares en los patos.
Histopatología
En general, las características histopatológicas de la erisi-
pelosis aguda en pavos se reflejan en los hallazgos macros-
cópicos observados y las alteraciones celulares específicas
(Capitulo 14)
Figura 14-8. Erisipela aguda en hígado de pavo. Trombo de
fibrina que contiene agregados de bacterias en los vasos san-
guíneos portales centrales. Degeneración vascular grave de
hepatocitos circundantes y varias células reticuloendoteliales
(Kupffer), sinusoidales, basófilos son evidentes. H y E, 100x.
son las que se esperarían en infecciones septicémicas (5).
En el cuadro hístopatológíco, los cambios vasculares son
los más evidentes con engrosamiento generalizado de vasos
sanguíneosy conductos sinusoidales en casi todos los órga-
nos, aunque existe la certeza de daño central (cardiaco o
vasomotor) por la congestión vascular, también hay eviden-
cia de daño vascular directo, mientras el edema y las hemo-
rragias. en especial notables en pulmones y corazón (figura
1~-7), son evidencia de daño vascular grave; resultan fre-
cuentes los agregados intravasculares de bacterías acompa-
ñadas por trombos de fibrina en capilares, sinusoides y
vénulas; también es común la sobrehialinízación de las
paredes de los vasos afectados. Además, la presencia cir-
cundante de células endoteliales vasculares o células retícu-
loendoteliales (RE) de sinusoides, es un dato histológico
confirmatorio, y en hígado y bazo se pueden demostrar las
bacterias en el interíor de las células RE.
El daño a las células parenquímatosas es generalizado
en laerisipelosis aguda y en particular evidente en el hígado,
bazo y riñones. Los cambios degeneratívos en células
hepáticas varían desde hinchazón nubosa con disociación
celular, hasta necrosis coagulativa evidente. En ocasiones
se observa necrosis focal o masiva en apariencia relacionada
 Otra.\'enfermedades
bacterianas . 317

con trombosis de los principales vasos portales, pero son

más comunes los cambios degenerativos difusos (figu-
ra 14-8). En el bazo, los primeros cambios observables
comprenden necrosis y lisis de los elementos linfoides, lo
cual progresa hasta la pérdida casi total de linfocitos con
hialinización de arterias cubiertas de pulpa blanca y con ele-
mentos reticulares circundantes (figura 14-9). En los pavos
afectados, el epitelio de los túbulos proximales sufre un
cambio degenerativo temprano. La hinchazón, disociación
y separación de la membrana basal son frecuentes y se
aprecian cambios importantes en las células epiteliales re-
nales; la necrosis coagulativa evidente es poco frecuente;
otros investigadores también han informado de algunos de
estoscambios patológicos en riñones (82). No es poco usual
encontrar cambios degenerativos o necrosis en varios órga-
nos, como pulmones, corazón, páncreas, aparato gastroin-
testinal, músculo esquelético y piel. Sin embargo, pocas
veces se aprecian estos cambios en comparación con la
frecuencia y magnitud de los cambios parenquimatosos en
higado, bazo y riñones. Sin importar el sitio afectado, las
hemorragias y el depósito de fibrina a menudo resultan
concomitantes a la necrosis parenquimatosa.
El componente inflamatorio celular de lesiones en la
erisipelosis peraguda y aguda es minimo. En la piel escari-
ficada de pavos infectados por esta vía, existe amplia infil-
tración de heterófilos, congestión, edema y necrosis. l.a
respuestaintlamatoria celular, según sejuzgó por el examen
de casos de campo, es más evidente en pavos con enfer-
medad subaguda o crónica. La infiltración leucocitaria por
los heterófilos y mononucleares, al igual que la proliferación
de las células RE, se pueden encontrar alrededor de las lesio-
nes de necrosis en hígado y bazo, al igual que en las válvulas
Figura 14-9. Erisipelosis aguda en bazo de pavo. Arterias
cardiacasy membranassinoviales de las articulaciones.No se
hialinizadas dentro de dos corpúsculos de Malpighi yeviden-
ha informado acerca de la patologla de la erisipelosis suba- te depleción casi total de lintocitos. Sinusoides circundantes
guda o crónica, inducidas de manera experimental en pavos. agrandados con eritrocitos. H y E, 100x.
En un estudio de brotes de erisepelosis aguda en pollos
(6), las alteraciones histopatológicas fueron muy similares
a las descritas en pavos.
Osebold (58) indicó que había protección limitada con
Inmunidad una cepa vacuna! viva, cuando se administró SC a pavos
seguida del desafio con una cepa virulenta. Bricker y Saif
Activa (11), señalaron un grado efectivo de protección en pavos
Las aves recuperadas de infecciones agudas tienen un vacunados en el agua de bebida con una cepa viva del
alto grado de resistencia a la reintección y a morir por csta serotipo I a de E. rhusiopathiae, seguida por la exposición
causa.Las bacterinas muertas, el agente inmunoprofiláctico al serotipo homólogo. Fueron necesarias dos dosis vacuna-
disponible de maneracomercial para la inmunización de pavos les, administradas con 2 a 3 semanas de diferencia, para
en contra de la erisipela, previenen la enfermedaden condicio- inducir una respuesta protectora suficiente, que duró por
nes de campo y experimentales. La bacterina junto con lo menos tres semanas después de la administración de la
penicilina al inicio de un brote puedecontrolar laspérdidas.En segunda dosis vacunal. La administración directa de esta
pavos no se logra una inmunidad prolongada con sólo una vacuna viva en el esófago de pavos no induce alguna res-
inyección de bacterina;la respuestainmunitaria esmásefectiva puesta inmunitaria protectora. Se especula que el tejido
con dos o más dosis, a intervalos de por lo menos 2 a 4 lintoide en la región faríngea, participa en la inducción de
semanas.Los experimentos con pavos de 4 a 7 semanasde una respuesta inmunitaria contra los microorganismos in-
edad, han demostrado que la inmunidad protectora empieza troducidos en el agua de bebida.
adisminuirentre las4 aS semanasdespuésde la vacunación.
Krasnodebska-Depta y Janowska (46) informan que Pasiva
los pavos de 28 a 30 semanas de edad vacunados con una Se dice que el trntamiento con solo antisuero de erisipela de
bacterina hecha para cerdos, fueron resistentes a la exposi- cerdo (de equino), que es de cierto valor si se administra
ción dos meses después de la vacunación. La inmunización muy temprano, pero no es práctico por el costo y la falta de
de patos mediante aerosol con una vacuna de erisipela es uniformidad en la eficacia. El antisuero y la penicilina se han
muy efectiva en la eliminación de la enfermedad. utilizado con éxito en patos (63).
3 J8 . Enfermedades de las aves
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del agente causal
Debido a que las lesiones macroscópicas de las aves muer-
tas indican septicemia, el diagnóstico depende de la demos-
tración e identificación de E. rhusiopathiae. El rápido
diagnóstico presuntivo se proporciona por la presencia de
grupos de bastones pleomórficos, delgados, cuentas de ro-
sario, grampositivos en muestras de hígado, bazo, sangre
cardiaca o médula ósea. De utilidad particular con las
muestras descompuestas resultan el cultivo y la impronta
de médula ósea.
El aislamiento de E. rhusiopathiae a partir de aves
enfermas que se sacrifican y luego se cultiva, no es tan
sencillo y frecuentemente positivo como el cultivo prove-
niente de aquellas aves muertas por la enfermedad. La
detección del microorganismo proveniente de portadores,
requiere de múltiples muestras de varios tejidos. El aisla-
miento de tejidos endocárdicos se facilita mediante un
mezclado fino antes de inocularlos en el caldo de enrique-
cimiento. Los medios inhibidores útiles son los descritos por
Packer, medio de cristal violeta ácido de sodio (59) y el
medio de caldo de fosfato de triptosa con suero de equino a
5%, más kanamicina, neomicina, vancomicina y novobio-
cina, descrito por Wood (90). Estos medios son los más
satisfactorios, aunque no evitan por completo el crecimiento
de otros microorganismos (en particular de muestras de
contenido intestinal) y puedeninhibir el crecimiento de algunas
cepas de E. rhusiopathiae (10). Parael aislamiento primario,
se favorece la recuperación por medio de la inoculación en
biplacas que contienen agar sangre a 5% y medio de Packer
seguido por incubación en una atmósfera de 5% a 100/0de
CO2 de oxígeno reducido. La atmósfera común resulta ade-
cuada despuésde algunos pasa.iesen medios artificiales. Las
colonias típicas, compuestas de bastones grampositivos, se
seleccionan y colocan en medio TAH o medio de acetatode
plomo de Kligler y se incubal1durante 24 horas a 37°C. Una
prueba presuntiva excelente para E. rhusiopathiae es el
ennegrecimiento (por la producción de H2S), antes de que
haya algún cambio muy notable en el color del medio.
Se pueden utilizar ratones, pichones o pericos para una
prueba de protección confirmatoria, utilizando antisuero de
erisipela, (sin embargo. el aislamiento E. rhusiopathiae debe
ser patógeno para la especie de prueba escogida). Se inocula
a un grupo de animales experimentales por vía parenteral
con un cultivo de 24 horas de! aislamiento; otro, seinocula con
antisuero de E. rhusiopathiae e inmediatamente con el
aislamiento.El grupo no protegidodebemorir a los cuatro
días, mientras que los animales que recibieron el anti-
suero viven. E. rhusiopathiae se puede detectar en tejidos
utilizando la técnica de anticuerpos fluorescentes(53, 56), la
cual se puede utilizar como una prueba confirmatoria en el
diagnóstico (17).
Las pérdidas repentinas de pavos adolescentesen bue-
nas condiciones, pero con lesionessepticémicas,hemorragias
equimóticas y subpleurales y sufusiones hemorrágicas in-
tramusculares e hinchazón erisipeloide de! moco, indican
erisipela. También resulta significativo un notable trastorno
hemorrá!!ico de la piel v los tejidos faciales y músculos de
(Capítulo 14)
la pechuga. En muchos casos, las pérdidas predominantes
se presentan en machos, en parvadas reproductoras, pero las
pérdidas repentinas en gallinas con peritonitis, decolora-
ción subcutánea y cutánea, y una historia de inseminación
justo antes de todo esto, sugiere la infección por E. rhusio-
pathiae. El diagnóstico es más válido por los procedimien-
tos descritos antes y en más detalle por Corstvet (17). De
manera reciente, Makino y colaboradores (51) describieron
una prueba de detección directa, rápida y sensible utilizando
la metodología de RCP; esta prueba detecta tanto a
E. rhusiopathiae como a E. tonsillarum.
Serología
Escaseala información acerca de la naturaleza de la inmu-
nidad inducida en pavos después de la exposición natural
contra E. rhusiopathiae o para vacunas de erisipela. Las aves
infectadas que se recuperan, parecen ser confmblemente
inmunes. Las pruebas de microaglutinación en placa y tubo,
ademásde las pruebasde hemaglutinación pasiva, inhibición
de hemaglutinación, fijación de complemento, aglutina-
ción del crecimiento y la inhibición del crecimiento, se han
utilizado en estudios respecto a erisipela en cerdos, pero no
se ha evaluado por completo su utilidad para estudios de
erisipelas en aves. Los títulos de aglutinación se han comu-
nicado por lo general en 160 o más en pavos recuperados
tratados con antibióticos y en pavos que son portadores del
microorganismo. No obstante, Sikes y Tumlin (70) sugie-
ren que los títulos de 40 o mayores son indicativos de
infección por E. rhusiopathiae en pavos. Por lo común, no
se sabe si algún serotipo o cepa particular del microorganis-
mo resulta efectivo en detectar anticuerpos de otros tipos
serológicos o cepas de E. rhusiopathiae. En la actualidad,
estas pruebas son principalmente útiles sólo para estudios
de investigación.
Diagnóstico diferencial
El cólera aviar, las infecciones por Escherichia coli, la
salmonelosis y la enfermedad peraguda de Newcastle se
pueden contundir con la forma septicémica aguda de la
enfermedad (17). Las formas menos comunes de la enter-
medad (urticaria y endocarditis), pueden ocasionarlas otros
agentes bacterianos diversos o tal vez por hongos patóge-
nos. Todos estos agentes se diferencian con facilidad
de E. rhusiopathiae, mediante la tinción de Gram o por
la actividad bioquímica. Las especies de Lactobacillus, que
pueden aislarse en ocasiones del intestino o del hígado de
las avesy que son bioquímicamentesimilares a Erysipelothrix,
pueden diferenciarse utilizando la muy selectiva técnica
de Packcr, que contiene ácido de sodio y cristal violeta.
La tinción de Gram, el crecimiento en medio de Packer y el
patrón de reacción típico o el medio de acetato de plomo de
Kligler, son excelentes pruebas presuntivas. El diagnóstico
confirmatorio se logra por medio de pruebas de anticuerpos
tluorcscentes o pruebas de patogenicidad en animalts.

TRATAMIENTO
El antibiótico de opción para un brote en pavos de mercado
o reproductores consiste en una penicilina de acción rápida,
pero se debe utilizar cualquier antibiótico bajo supervisión
veterinaria de acuerdo con el procedimiento de tratamiento
corriente. Tan pronto como se establezca el diagnóstico de
manera definitiva, se deben administrar penicilina sódica
o potásica por vía 1M en dosis de 10,000 U/450 g de peso
corporal (200 000 a 300 000 U) de manera simultánea con
una dosis completa de bacterina de erisipela. Por lo general, se
puedelograr el control aplicando penicilina (1 000000 U/4 L)
en el agua de bebida durante 4 a 5 días a todas las aves en
la parvada cuando se ha hecho el diagnóstico presuntivo y
se debe tratar a todas las aves afectadas de la parvada.
Algunas recomendaciones sugieren el uso de penicilina
procaínica y otros derivados de acción prolongada; en cier-
tas circunstancias, éstas se pueden utilizar con éxito, pero
en los brotes es mejor usar aquellas fórmulas de acción
rápida. Una combinación de acción prolongada y acción rá-
pida puede proporcionar un mejor control, si es factible la
aplicación SC o 1M y resulta eficaz para el costo. No
obstante, particularmente en parvadas para carne, la captura
y el manejode cadaave puedeser poco prácticoy doloro-
so, ya que después se pueden presentar abscesosdebidos a
inyecciones 1M. Se debe tener cuidado de observar los
periodos sin medicamento, requeridos para el antibiótico
utilizado. Los pavos y tal vez otras aves con signos avanza-
dos de la enfermedad al momento del tratamiento, a menudo
no se recuperarán. El uso experimental de ciertos antibióti-
cos que incluyen a la penicilina, controlarán la infección
pero no eliminarán a los portadores. Antibióticos distintos
a la penicilina pueden aumentar el estado portador en una
parvada de pavos (19).
A los estudios comparativos les falta la eficacia de
varios antibióticos para controlar la infección por E. rhusio-
pathiae en poblaciones aviares. Se ha encontrado que resul-
tan adecuado la eritromicina y los antibióticos de amplio
espectro. Los estudios in vitro demuestran que el microor-
ganismo es resistente a la neomicina (27); las sulfonamidas
y las oxitetraciclinas por vía oral no representan tratamien-
tos efectivos.
Las prácticas de manejo benéficas en el manejo de un
brote de erisipela en pavos, incluyen la descontaminación
completa del equipo, la eliminación rápida de las aves
muertas y otros implementos de los edificios, mejorar la
alimentación y cuidar la ingestión de agua y manejar a las
aves de la manera más gentil posible. Si hay espacio dispo-
nible, sería deseable trasladar a la parvada hacia un piso
limpio, pero esta práctica pueden contaminar otra zona de
la misma granja.
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Seha sugerido,aunqueno establecido,que varios factores
ambientalespueden hacer que las especiesaviaressean
más susceptiblesa la infección por E. rhusiopathiae.Las
Otrasenfermedades
bacterianas . 319
primeras observaciones de campo indicaron que el inicio del
clima lluvioso, frío, que con frecuencia coincide con la
maduración sexual, se relacionó con brotes de erisipela en
pavos en granjas; esto puede aplicarse a las parvadas de otras
especies. La fuente del microorganismo puede ser alimento
contaminado, suelo o materia degradada, aves portadoras
infectadas en la parvada o roedores infectados. En aparien-
cia, la relación entre los factores ambientales y la enferme-
dad no se aplica a los casos que incluyen aves confinadas
de manera individual, como en un zoológico.
No es posible hacer recomendaciones claras y especi-
ficas para el manejo preventivo o de control; aunque una su-
gerencia general es utilizar equipo limpio y desinfectado, y
retirar los corrales de los pavos lo más lejos posible de las
áreas contaminadas. Ciertos desinfectantes, sobre todo
las soluciones de hidróxido de sodio a l a 2% (lejía) son
eficaces contra E. rhusiopathiae; los fenoles, cresoles y
desinfectantes relacionados, yoduros y ciertos jabones do-
mésticos resultan moderadamente eficaces (37).
Sin recomendaciones especificas y efectivas para el
manejo del control de esta enfermedad en pavos, se sugiere
que se inmunicen de manera apropiada a las aves en donde
se sabe que la erisipela constituye un problema.
Inmunización
Los productos más ampliamente utilizados para la inmuni-
zación de pavos contra la erisipela son las bacterinas de
E. rhusiopathiae de células enterasadsorbidas en hidróxido
de aluminio e inactivadas con formalina. Estas bacterias
se desarrollaron de manera inicial para utilizarlas en cer-
dos y se demostró que resultan eficaces en la prevención
de la erisipela en pavos (1, 2, 15). Sólo ciertas cepas de
E. rhusiopathiae pertenecientes al serotipo 2, sin embargo,
han sido efectivas como bacterinas. Estas cepas son muy
inmunógenas debido a la producción de una sustancia
inmunizante soluble que se libera en el medio de cultivo
cuando crece el microorganismo en un medio complejo que
contiene suero (81). Dicha sustancia inmunizante soluble se
adsorbe y se precipita por el hidróxido de aluminio, el cual
también adsorbe células enteras. Se considera necesaria la
presencia de esta sustancia soluble para la producción de
una bacterina efectiva.
Varios investigadores han empleado diferentes enfo-
ques para caracterizar un antígeno protector (65, 80, 89).
Galan y Timoney (28), describieron un antígeno protector,
el cual se clonó y expresó como una proteína de fusión en
un vector heterólogo. Sin embargo, la protección contra la
exposición, resultó lenta en ratones que fueron vacunados
con la proteína de fusión. Groschup y colaboradores (35),
describieron una proteína de 64 000 a 66 000 PM que
protegió a los ratones. Este antígeno pudo extraerse con
NaOH 10 mM y resultó hidrófobo.
Se puede sugerir un régimen de inmunización para los
pavos de carne, al igual que para los animales de producción
de huevo. Debido a que es tan esporádica la enfermedad
en otrasespeciesde aves,no serecomiendala inmunización en
otras aves distintas. También es importante recordar que la
inmunización efectiva de ratones o cerdos, no representa
una demostración adecuadade la capacidad de una bacterina
para proteger a los pavos. Los cultivos avirulentos y sin
320 . Enfermedades de las aves
inmunogenicidad para pavos puede matar ratones o propor-
cionar protección. La capacidad inmunizante para pavos se
puede obtener de manera apropiada, sólo mediante la expo-
sición de los pavos vacunados.
Para pavos para carne en áreasde alto riesgo, se sugiere
aplicar una sola dosis de la bacterina por vía SC en la
superficie dorsal del cuello, detrás del atlas. La investiga-
ción y la demostración originales de la eficacia se basaron
en la inyección 1M de la bacterina; sin embargo, debido a la
posibilidad de abscesos estériles (con decomiso al sacrifi-
cio), ahora se prefiere la inoculación SC.
Para los pavos que se utilizan como reproductores, se
deben aplicar por lo menos dos dosis con intervalo de
cuatro semanas, antes de que comience la producción
de huevo. La primera dosis se debe administrar a las 16 a
20 semanas de edad (al momento de la selección) y una
dosis adicional (2 mL/gallina, 4 mL/macho) justo antes de
iniciar la postura.
Aunque las vacunas vivas de erisipela para cerdos se
han utilizado durante 30 años, hasta hace muy poco tiempo
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(Capítulo 14)
se encuentran disponibles para su uso en pavos. Histórica-
mente, Osebold (58), informó de éxito limitado después
de la administración de una vacuna de cultivo viva por vía
SC en pavos de nueve semanas de edad, seguida por la
exposición tres meses después con un aislamiento viru-
lento de E. rhusiopathiae. De manera experimental, Bricker
y Saif (11), demostraron protección en pavos vacunados
en el agua de bebida utilizando vacuna viva de erisipela
tipo 1, autorizada para utilizarse en cerdos. Por lo menos
dos tratamientos vacunales, que consistían de dos dosis
cada uno (4 x 109 microorganismos/dosis), adminis-
tradas con una diferencia de 2 a 3 semanas, indujeron pro-
tección significativa despuésde.la exposición con el serotipo
homólogo. Las vacunas mejoradas utilizadas con propie-
dad, las pruebas adecuadas de los biológicos, los pro-
gramas de vacunación planificados con base en la parvada
y su historia clínica, y el diagnóstico apropiado de los brotes
de la enfermedad como una base para el tratamiento a
tiempo, se deben combinar para la prevención eficaz de la
erisipela.
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INTRODUCCiÓN
La seudotuberculosisaviar (SA) es una enfennedadcontagiosa
de las aves silvestres y domesticadas, que se caracteriza por
una septicemiaagudade breve duración, seguidapor infeccio-
nes focales crónicas que resultan en nódulos caseososque se
asemejana los tubérculos de la tuberculosis. La investigación
en esta enfennedad ha sido limitada y casi todas las publica-
ciones respectoa esta enfennedad resultan informes de casos.
HISTORIA Y DISTRIBUCiÓN
El agente causal, Yersinia pseudotubercu/osis, se aisló por
primera vez de un cerdo de Guinea, inoculado con material
originado de una lesión tubercular subcutáneaen el antebra-
zo de un ni/lo (13). Desde entonces, se ha aislado al microor-
(Capítulo 14)
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RichardB. Rim/ery J:R. G/isson
ganismo de muchas especies de mamíferos y aves. En la
descripción de un caso de SA en un mirlo, Beaudette (2)
hizo una revisión extensade la enfermedaden aves,y descubrió
que Riech en 1889, y Kinyoun en 1906, hicieron el primer
aislamiento de aves en Europa y EUA, respectivamente.
La SA se ha comunicado en muchos países y tal vez
se desarrolleen todo el mundo. Se presentade manera esporá-
dica en aves domésticasy en ocasionescausagraves pérdidas
en pavos. Sin embargo, por su poca importancia económica,
ha recibido poca atención para investigarse.
ETIOLOGíA
Clasificación
La bacteria r pseudotubercu/osisha recibido muchos nom-
bres (3,16): Baci//uspseudotubercu/osis,
1889;Bacterium
 Otrasenfermedades
bacterianas . 323

pseudotuberculosis, 1900; Streptobacillus pseudotubercu- Manitol fermentada

losis-rodentium, 1894; Bacterium pseudotuberculosis-ro- Manosa fermentada
dentium, 1896; Corynebacterium pseudotuberculosis, 1925; Melibiosa fermentada
Pasteurella pseudotuberculosis, 1929; C. rodentium, 1932; Ramnosa fermentada
C. pseudotuberculosis-rodentium, 1933; Malleomyces pseu- Trehalosa fermentada
dotuberculosis-rodentium, 1933;Shigella pseudotuberculosis, Xilosa generalmentefermentada
1935; r rodentium, 1944; P. rodentium, 1944; P.pseudotu- Salicina generalmentefermentada
berculosis-rodentium, 1947; Cillopasteurella pseudotubercu- Sucrosa no fermentada
losis-rodentium,
1953;y r pseudotuberculosis,
1974. Dulcitol no fermentado
lnositol no fermentado
Morfología y tincíón Lactosa no fermentada
Rafinosa no fermentada
K pseudotuberculosis es un bastón gramnegativo, de 0.5 x Sorbitol no fermentado
0.8 a 5.0 Ilm; aunque se pueden observar formas cocoides Ureasa producida
y filamentosas largas, las formas cocoides por lo general Catalasa producida
muestran cierta tinción bipolar. De acuerdo con Cook (7), Amoniaco producido
es ligeramente acidorresistente, lo cual se puede demostrar Sulfurode hidrógeno generalmenteno
en muestras de impronta utilizando el método de tinción producido
Ziehl-Nielsen modificada. No se ha observado que forme Nitratos reducidos
esporaso cápsulas, aunque a 22 °C se aprecia una envoltura Azul de metileno reducido
en preparaciones con tinta de la India. En ocasiones, basto- Sangre no hemolizada
nes aislados muestran flagelos peritricos, que se desarrollan lndol no producido
a temperaturas entre 20 y 30 °C. Gelatina no licuada
Agar MacConkey generalmentecrece
Requerimientos de crecimiento
y morfologia colonial
Resistencia a agentes quimicos y fisicos
y pseudotuberculosis crece en presencia o ausencia de
oxígeno; la temperatura óptima es de 30 °C. Burrows y y pseudotubercu/osis se destruye con facilidad mediante los
Gillett (4) estudiaron siete cepas de varios serotipos y ob- rayos de! sol, desecación, calor o desinfectantes ordinarios.
servaron que algunas crecían a 28 °c requiriendo tiamina o Permanece viable durante años en agares inclinados sella-
pantotenato. A 37 °c, pueden crecer casi todas las cepascon dos o cuando se liofiliza.
la adición de cualquiera de 3 o 4 factores: ácido glutámico,
tiamina, cistina y pantotenato; otras cepas requieren de los Estructura antigénica
cuatro factores además de nicotinamida.
El crecimiento adecuado se desarrolla en caldo de Se utilizan los antígenos somáticos y flagelares para carac-
peptona. El crecimiento a 22 °c resulta difuso, con algunas terizar a las cepas de r pseudotuberculosis. Son demostra-
masas y en ocasiones con formación de anillo y película. El bles 15 antígenos somáticos por medio de pruebas
cultivo a 37 °c, en especial en medios ácidos, acelera la serológicas de aglutinación y aglutinación-adsorción. Estos
disociación. En medios agar peptona o infusión, forma antígenos somáticos termoestables, se utilizan para diferen-
colonias que son lisas a viscoso, granulares, translúcidas, ciar seis serotipos; cuatro de los cuales tienen dos subtipos
amarillo grisáceas, butirosas y de 0.5 a l mm de diámetro.
En agar con sangre, las colonias crecen de 2 a 3 mm de
diámetro alrededor del segundo día. A 37 °c, las colonias
son delgadas, secas e irregulares, con bordes rugosos; en
agar MacConkey también crece esta bacteria. Y pseudotu-
berculosis es móvil a 25 °c, pero no a 37 °C; la movilidad
se demuestra mejor en los medios semisólidos. A 1,2,3 a, C
B 1,2,4 a, C
Propiedades fisiológicas
11 A 1,5,6 a, d
y pseudotubercu/osis metaboliza muchos compuestos sin B 1,5,7 a, d
producir gas. Las siguientes propiedades son características
111 - 1,8 a
de Y pseudotubercu/osis:
IV A 1,9,11 a, b;b
Arabinosa fermentada B a, b, d
1,9,12
Dextrina fermentada
Fructosa fermentada v A 1,10,14 a;a, b, e
Glucosa fermentada B 1,10,15
Glicerol fermentado
Maltosa fermentada VI 1,13 a
324 . Enfermedades de las aves
cada uno (16). Se reconocen cinco antigenos flagelares
terrnolábiles, pero no se utilizan a menudo para la caracte-
rización antigénica. Los antigenos y los serotipos se indican
en el cuadro 14-2.
Se han propuesto los serotipos adicionales VII y VIII
un subtipo adicional, IIC (21). Entre las cepas aisladas de
aves, el serotipo I es el más frecuente, seguido por 11y IV.
El serotipo 111es poco frecuente y no se ha informado de los
serotipos V y VI en aves (19).
Thal (20) estudió 186 cepasde Y pseudotuberculosis;de
éstas, 33 se aislaron de ocho especies de aves. Todas resul-
taron bioquímicamente idénticas; hubo cinco grupos sero-
lógicamente diferentes. Casi todas las cepas del grupo 111
produjeron exotoxinas termolábiles que fueron convertibles
a toxoides. Experimentalmente, se produjo la inmunidad
contra la infección con cepas vivas avirulentas, por lo que
se puede lograr la protección contra la infección con dosis
de cultivos de cepas atóxicas y subtóxicas provenientes de
cepas tóxicas. La inmunidad antitóxica protegió contra
la toxina y, en cierto grado, contra la infección con cepas
tóxicas, pero no contra la infección con cepas atóxicas.
Mair (12) estudió la distribución tipo de Y pseudo-
tuberculosis en Gran Bretaña durante 1961 a 1964; 177
cepas se aislaron de 39 especies diferentes de mamíferos y
aves. Resultaron 65 aislamientos de 26 especiesde aves; 39
de éstos fueron del tipo lA, 16 del tipo lB, 6 del tipo IIA,
2 del tipo IIB y 2 del tipo IV. De 17 aislamientos de pavos,
nueve fueron del tipo lA y 8 del tipo lB. En estudios de
22 cepas aisladas de aves en Nueva Zelanda, siete fueron
del serotipo I y 15 del serotipo 11(9).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Se ha informado de SA en pavos, patos, gansos, gallinas de
Guinea, aves de compañía y aves silvestres; también se ha
comprobado en muchas especies de mamíferos. De los
animales de laboratorio los más susceptibles son los coba-
yos, conejos, ratones, monos y mandriles; las ratas blancas
y los hámsters son refractarios. Las ardillas pueden llegar a
infectarse y pueden participar en la transmisión para los
pavos (22).
La SA se presenta en ocasiones en pavos; las pérdidas
pueden alcanzar hasta 80% (1, 10, 15, 18,22,23).
Clapham (5) observó SA entre parvada..,de palomas en
Hampshire, Inglaterra. En una investigación para conocer
el origen de la infección se aisló r pseudotubercu/osis de
alondra, pichón de madera, grajo, corneja y liebres. Este au-
tor también aisló el microorganismo de perdices grises,
faisanes y codorniz de cola corta. Los brotes en Dinamarca
afectaron a pichones, canarios, calandria nieve, picoteros y
un pavo (14). Un epornítica de SA en grajos comunes
(Quisca/us quiscu/a) se presentó en el principal sitio de
descanso en invierno en Maryland (6). La mortalidad y
morbilidad fueron extensasy continuaron durantevariassema-
nas hasta que se presentó la primavera. La presentación de
la infección extensa en una gran población de aves migra-
torias tiene gran importancia epizootiológica.
(Capítulo 14)
Transmisión, patogénesis
y periodo de incubación
Las excrcciont:s corporales de las aves o los mamíferos
enfermos pueden contaminar el suelo, alimento o agua y
constituyen factores importantes en la diseminación de SA.
Las causas predisponentes son en apariencia importantes;
como regla, las únicas aves afectadas son aquellas cuya
resistencia ha disminuido debido a alimentación deficiente,
exposición al frío o infección por parásitos; las aves muy
jóvenes son en particular susceptibles. Durante la tempora-
da de irío o de lluvias en el otoño, hay pérdidas conside-
rables entre los pavos jóvenes. En aves susceptibles, los
microorganismosentranal torrente sanguíneopor pérdida de la
continuidad en la piel o de las mucosas,tal vez principalmente
por medio del aparato digestivo y de manera subsiguiente,se
establecela bacteriemia. Por lo general, el trastorno bacterié-
mico es breve, pero las bacteriasno se destruyen.Algunas de
ellas;establecenfocos de infección en uno o más órganoscomo
hlgado, bazo, pulmones o intestinos, lo cual origina lesiones
semejantes a tubérculos, que también se pueden encontrar
en el mesenterio y los músculos pectorales.
El periodo de incubación de la infección artificial varía
de manera considerable y depende' de la virulencia del
microorganismo, la cantidad del inóculo, la vía de entrada,
y la especie del huésped. Los gorriones y los canarios
resultaron muy susceptibles y murieron en l a 3 días luego
de recibir pequeñas dosis de microorganismos inyectados
por vía SC, 1M o intraperitoneal. La alimentación con
cultivos usualmente no resulta, a menos que se desarrolle
inflamación intestinal para actuar como una influencia pre-
disponente. Los canarios que se alimentaron con semillas
de mostaza presentaron irritación intestinal, enfermaron
cinco dias luego de haber recibido los cultivos por vía oral,
y murieron dos dias después. En el examen de varios infor-
mes, el periodo de incubación varía de 3 a 6 días en ataques
agudos y dos o más semanasen los casos crónicos.
Signos
Los signos varían considerablemente. En casos muy agu-
dos, las aves pueden morir de manera repentina sin signos
clínicos o fallecer a las pocas horas o días después de
presentar los primeros signos. Tales casosgeneralmente son
notables por la aparición repentina de diarrea y manifes-
taciones de septicemia aguda. Sin embargo, con mayor
frecuencia, el curso de esta enfermedad se extiende por dos
o más semanas,en las cuales los signos aparecen 2 a 4 días
antes de la muerte. En tales situaciones, las aves presentan
debilidad, apatia y plumas erizadas, y respiración dificulto-
sa; la diarrea también es un signo frecuente. En ocasiones,
la enfermedad se desarrollará en un curso más lento y
puede haber emaciación y extrema debilidad o parálisis.
Tales manifestaciones como falta de flexibilidad, dificultad
para caminar, diarrea, somnolencia,estreñimiento y decolora-
ción de la piel pueden ser evidentes. En las etapas tempra-
nas de la forlna crónica de la enfermedad, las aves pueden
comer de maneranormal, pero l o 2 díasantesde morir pierden
el apetito por completo.
 Otras enfermedades
bacterianas . 325

Figura 14-10. Grandes colonias basófilas botrioides típicas de la infección Yersinia pseudotuberculosis en el hígado (A) y
bazo (B) de un ave infectada de manera experimental. Las colonias están rodeadas por fibrina y una infiltración de células
inflamatorias principalmente compuestas de macrófagos y heter6filos ocasionales. (De Herdt, Haaesebrouck, Barnes.)

lesiones (22). Tambiénse ha observadomiopatía degenerativaen

Cuando se presenta mortalidad al inicio durante la etapa
septicémica de la enfermedad, las únicas lesiones pue-
den consistir en enteritis y agrandamiento de hlgado y bazo.
Más tarde, llegan a ser evidentes focos necróticos miliares
en órganos viscerales, en particular el hlgado y el bazo
(figura 14-10) Y en el músculo. La enteritis, varía en grave-
dad, desdecatarral hastahemorrágica. A veces las cavidades
serosascontienen una cantidad mayor de líquido; en ocasio-
nes se observa osteomielitis en aquellas parvadas de pavos
afectadas (22, 23), lo cual ocasiona tocos necróticos caseo-
sos cerca de las placas de crecimiento de los huesos largos
pavosafectadoscon dificultadeslocomotoras(8).
DIAGNÓSTICO
Se puede establecer un diagnóstico definitivo sólp mediante
el aislamiento e identificación del microorganismo, debido
a que los signos y las lesiones son muy similares a las que
se presentan en otras enfermedades como cólera aviar,
tifoidea aviar, paratifoidea, espiroquetosis, tuberculosis y
ciertas enfermedades neoplásicas.

Ureasa
Descarboxilasa ornitina
Adonitol
Celobiosa -
Movilidad a 22 °C +
326 . Enfermedades
de las aves
Aislamiento e identificación
El aislamiento primario se hizo por medio de la siembra de
muestras provenientes de tejidos afectados en agar sangre o
agar de soja tripticasa, seguido por otra siembra en agar
después de 3 a 5 horas de incubación a 37 °C. Para el
aislamiento de r pseudotuberculosis de hecesse recomendó
el medio de Patterson y Cook (17). La superficie del agar es
inoculada por siembra de una suspensión de hecesa 10% en
fosfato buferado (pH 7.6) e incubación a 37 °c durante 24
a 48 horas. La identificación se basa de manera primaria en
las características fisiológicas según se describió en la sec-
ción de las propiedades fisiológícas.
Diagnóstico diferencial
La bacteria r pseudotubercu/osis es muy similar en muchos
aspectos a r pestis y r enteroco/itica. Aunque estos
dos microorganismos no parecen encontrarse en aves, pue-
den ser transmitidos por roedores que tienen acceso al
área de la granja. Un resumen de las pruebas diferenciales
de r pseudotubercu/osis, r pestis y r enteroco/itica se
muestra en el cuadro 14-3.
Kiliam y colaboradores (11) aislaron de pavos una
cepa inusual de r pseudotubercu/osis con similitudes con
Sa/mone//a pul/orum. Se asemeja a S. pul/orum en agar
verde brillante; fue aglutinado por antisuero de S.pul/orum;
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(Capítulo 14)
produjoácido,pero no gas,a partir de glucosay manitol y
no fermentólactosa,sacarosa,maltosa,dulcitol o salicina.
El antisuerode cobayos,pollos y pavossensibilizados,el
cual aglutinóantígenohomólogo,no aglutinó S. pullorum
ni S. typhimurium.
TRATAMIENTO y PREVENCiÓN
Hay muy poca información disponible respecto al uso de
agentes quimioterapéuticos para el tratamiento de la SA en
aves. En un caso, el tratamiento de los pavos afectados
mediante clorantenicol y sulfato de estreptomicina (0.6g y
0.5 giL, respectivamente) en el agua de bebida por dos días,
seguido de tetraciclina (0.5 giL) por cuatro días, resultó en
disminución de las pérdidas por mortalidad; sin presentarse
recaídas (8). En otro caso, el tratamiento con grandes can-
tidades de tetraciclinas en el alimento pareció detener la
enfermedad, pero los pavos que sobrevivieron fueron de-
comisados más tarde durante el procesamiento debido a
las lesiones septicémicas que presentaban(22). Las vacunas
no están disponibles para el uso en la prevención de la
seudotuberculosis; por tanto, la prevención se encuentra
limitada al uso de buenos procedimientos de manejo (véase
capítulo 1).
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 Otras enfermedades
bacterianas . 327

H John Barnes

INTRODUCCiÓN donde son comunes las garrapatas y en sistemas de cría

extensivos no estabulados; la presentación en áreastempla-
das o parvadas de manejo intensivo no es frecuente (39, 64).
La espiroquetosis es una borreliosis no recurrente trans- En el sudoeste de EVA se presentan brotes esporádicos de
mitida por garrapatas de especies aviares causada por la la enfermedad relativamente benigna.
espiroqueta Borrelia anserina. Por lo general, es una enfer-
medad septicémica aguda caracterizada por enfermedad
marcada, morbilidad variable y elevada mortalidad. En áreas
endémicas, la espiroquetosis origina importantes pérdi- ETIOLOGíA
das económicas(69). Aunque seencuentramuy relacionadacon
las especiesde Borrelia, que ocasionanenfermedaden huma-
nos (6, 36); no se sabe que B. anserina infecte a humanos, El microorganismo causal es B. anserina. Las sinonimias
o que resulte de importancia para la salud pública. Sin incluyen Spirochaeta anserina (65), S. gallinarum, S. anatis
embargo, las aves pueden ser importantes en ]a disemina- y Treponemaanserinum. El microorganismo perteneceal or-
ción de la enfermedad de Lyme (4), una borreliosis huma- den Spirochaetales y la familia Spirochaetaceae (6). Para
na causada por B. burgdorferi; los anadonesy las codornices información adicional acercadel género Borrelia, véase(6, 9).
de cola corta se pueden infectar de manera experimental y
diseminar esta espiroqueta (7, 10). B. burgdorferi parece ser Morfología y tincíón
]a única entre las borrelias, por su capacidad para infectar
por medios naturales tanto a aves como a mamíferos. B. an- B. anserina es una bacteria helicoidal, muy móvil con 5 a 8
serina y B. burgdorferi comparten antígenos flage]ares espirales (figura 14-11), que mide más o menos 6 a 30 x
comunes, ]0 que sugiere que están relacionados entre sí (74). 0.3 J.lm; puede pasar por un filtro de 0.45 J.lm (8). Las
borrelias tienen tlagelos ubicados en el espacio periplásmi-
co deba.iode la membrana celular externa y se adhieren de
manera subterminal cerca de los extremos de un traslape (30
HISTORIA a 44 tlagelos) en la parte media de la espiroqueta. Las
borrelias difieren de las treponemas y leptospiras, ya que se
tiñen con facilidad mediante tinciones de anilina ordinarias
La espiroquetosis se describió por primera vez en 1891 en además de las tinciones tipo Romanowsky e impregnación
Rusia (65), como una grave enfennedad septicémica de de plata (6). Las espiroquetas se pueden identificar con ra-
gansos. En 1903, la enfennedad se reconoció en aves en pidez en muestras húmedas de sangre o tejidos por medio
Brasil, y se identificó la función de las garrapatasde las aves de microscopia de campo oscuro o de fase (figura 14-12).
como vectores primarios (46). De manera subsecuente, se
reconoció esta enfermedad en muchos países, con frecuen- Requerimientos de crecimiento
cia relacionada con garrapatas, donde eran consideradas
como el medio primario de introducción. Varios autores le Las borreliasson microaerófilas,se reproducenpor fisión
dieron muchos nombres a las espiroquetas, lo que resultó binaria,producenácidoa partir de glucosa,y no sepueden
en numerosas sinonimias, y la confusión con otros pató-
genos aviares transmitidos por garrapatas, por ejemplo,
Aegyptianellapullorum, pennite una considerablecontroversia
acerca del ciclo de vida de las espiroquetas. La espiroque-
tosis se describió por primera vez en EVA entre pavos en
California durante 1946 (33). Aunque se han identificado
brotes adicionales ocasionales en el sudoeste de EVA en
pollos, pavos y faisanes, la enfennedad nunca ha sido fre-
cuente. Recientemente, sediagnosticó espiroquetosis en una
parvada de pollos de ornato en California (14).

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN

La espiroquetosis se desarrolla en todo el mundo, con mayor Figura 14-11. Borrelia anserina en un frotis de sangre
frecuencia en regiones tropicales y subtropicales del mundo durante la etapa aguda de la infección. Giemsa, 1200x.
328 . Enfermedades de las aves
Figura 14-12. Borrelia anserina en plasma a partir de un
pollo infectado durante etapas terminales de espiroquetosis.
Nótese la aglomeración de microorganismos.Campo oscuro.
cultivar en medios bacteriológicos ordinarios. De manera
reciente, B. anserina se ha hecho crecer en medio Barbour-
Stoenner-Kelly, pero el microorganismo pierde su virulen-
ciaen 12 pasajes(45). B. anserina se conserva por lo general
en garrapatas infectadas, con pases seriados por trans-
ferencia mediante cualquiera de las vías en intervalos de 3 a
5 días en pollos, o se propaga en embriones de pollo (48) Y
pavos (49) por inoculación en el saco vitelino. Las espiro-
quetas son más numerosas en los tejidos embrionarios, en
especial hígado, sangre y membranas, con pocos microor-
ganismos en los líquidos extraembrionarios no contamina-
dos con sangre.
Resistencia a agentes quimicos y físicos
B. anserina no es resistente fuera del huésped, y las
garrapatas de las aves sirven como un reservorio del mi-
croorganismo. La espiroqueta puede sobrevivir en cadáve-
res por más de 31 días a O °C (49) y se puede almacenar
hasta por 3 a 4 semanasen suero a 4 °C. Las cepas se pueden
conservar por largos periodos a -70 °c, en especial si se les
agrega glicerol o dimetilsulfóxido a lOa 15% a la sangre
infectante (28).
Clasificación de las cepas
Existen cepas inmunológicamente distintas a B. anserina,
pero no se ha desarrollado algún esquema de clasificación
formal de los serotipos (15, 21, 40, 68). Los múltiples
serotipos se pueden identificar a menudo en una zona deter-
minada, lo que sugiere una diversidad antigénica conside-
rable (72). Las cepas también difieren de manera amplia en
cuanto a su virulencia (14, 15, 16).
Patogenicidad
B. anserina resulta patógeno para las aves; los mamí-
feros, excepto los conejos y los ratones, quienes pueden
tener infecciones pasajeras, son resistentes a la infección.
Los intentos por adaptar B. anserina a ratones intactos o
esplecnomizados, no han dado resultados despuésdel tercer
paso (58). En pollos, la inoculación intravenosa, 1M y SC
originan breves periodos de incubación y la mortalidad más
(Capítulo 14)
elevada (49). Sin embargo, la infección puede establecerse
por otras vía$ que incluyen las vías oral, ocular, nasal y
cloacal. Las cepas virulentas son capacesde penetrar la piel
intacta (38).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedesnaturales y experimentales
Los pollos, pavos, faisanes, patos, gansos y canarios se
infectan de manera natural con B. anserina (41, 47). Las
razas locales de pollos, por lo general son más resistentes
que las cepas comunes (59). Un perico gris (Psittacus
erithacus) desarrolló espiroquetosis y murió poco tiempo
después de ser importado de Ghana (23), y se recuperaron
especies de Borrelia de las garrapatas colectadas de garzas
en Sudáfrica (29). Una gran variedad de aves se pueden
infectar de manera experimental (17,49); aunque los picho-
nes y, en menor grado, las gallinas de Guinea son relativa-
mente resistentes a la infección experimental (41), sin
embargo, en Italia se encontró que 3.26% de los pichones
urbanos poseían anticuerpos contra B. anserina (25). Los
pollos menores de tres semanas son los más susceptibles;
las aves de mayor edad tienden a ser más resistentes (16).
Los pollos de un día de edad infectados experimentan
enfermedad benigna, menor mortalidad y espiroquetemia
prolongada que dura de 2 a 3 semanas,comparada con los
3 a 5 días que dura en aves de mayor edad (13).
Transmisión, vectores y portadores
La espiroquetosis puede transmitirse por casi cualquier
medio donde la sangre, excretas o tejidos de un ave viva
infectada o recién muerta tenga contacto con algún ave
susceptible. El canibalismo, la ingestión de sangre o excre-
tas, ya seade manera directa o indirecta por alimento o agua
contaminados, o el uso de jeringas y agujas para la inocu-
lación o muestreo de muchas aves, son los medios por los
cuales se puede transmitir la enfermedad. Se observó un
grave brote en gansitos inyectados con antisuero contami-
nado preparado para protección pasiva contra hepatitis viral,
aun cuando el suero habia sido filtrado para eliminar las
bacteria." (8).
Los artrópodos mordedores ornitofilicos, entre los
que se encuentran los mosquitos (61, 63, 77) y los ácaros
aviares (Dermanyssus) (35), son capaces de transmitir las
espiroquetas.
Aunque representan un medio frecuente de transmi-
sión de espiroquetas, en especial entre diferentes grupos
de aves, las garrapatas blandas del género Argas sirven de
una manera más importante como los principales reservo-
rios del microorganismo (29). B. anserina es incapaz de
sobrevivir ya sea en el ave o en el ambiente durante largos
periodos; el microorganismo debe permanecer en la garra-
pata para su existencia continua. No todas las especies de
Argas funcionan por igual modo como vectores biológicos
de la espiroqueta; las referenciasaA. persicus en la literatura
templ"ana,tal vez no se deban a esa especie (18). A. sanchezi
yA. arboreus, son otras especies de garrapatas conocidas
en la transmisión de B. anserina (15, 18).

A. persicus es un vector importante. Luego de que se
alimenta de pollos muy infectados, las espiroquetas son
numerosas en la luz del intestino inicialmente, disminuyen-
do en número a la siguiente semana, se inmovilizan por 15
a 20 días, y mueren en el día 20. A las dos horas de
alimentarse, las espiroquetas penetran la pared del intestino
y se ubican en la hemolinfa, donde aumentan su número
durante los siguientes siete días. Pero al día 7, los microorga-
nismos se pueden encontrar en los tejidos de las garrapatas,
en particular en la masa nerviosa central, glándulas salivales
y gónadas, donde permanecen por lo menos 60 días (18).
B. anserina sobrevive a la metamorfosis de larva hasta el
adulto y es transmitida transováricamente de una generación
a la siguiente en las especies adecuadasde garrapatas (76).
Los índices de infección en larvas de garrapatas hembras
infectadas pueden ser de hasta 100% (76).
Las garrapatas llegan a ser infectantes 6 a 7 días
después de morder a un huésped y pueden permanecer
infectantes hasta por 488 días (41). Las larvas de las garra-
patas (semillas de garrapatas, moscas) permanecen adhe-
ridas al ave y se alimentan durante 4 a 5 días, en contraste
con las ninfas y las adultas, que son nocturnas y se alimentan
de manera intermitente, y pasan la mayor parte del tiempo
en hendiduras y grietas de las casetaso en el ambiente. Cada
etapa puede sobrevivir sin alimentarse por meses o años. La
actividad de las garrapatasaumenta cuando es mayor la tem-
peratura y la humedad, y las espiroquetas se desarrollan con
más rapidez cuando las temperaturas ambientales son supe-
riores a 35 °C. Aunque son posibles los brotes por espiro-
quetas a lo largo de todo el año, son más frecuentes durante
las estaciones cálidas y húmedas. Las aves se llegan a
infectar de la saliva de la garrapata cuando ésta muerde, o
por ingestión de las mismas garrapatas o de sus huevos (41).
Las aves recuperadas no son portadores (19,41), ya
que los microorganismosdesaparecen de los tejidos poco
despuésde que desaparecende la circulación (20).
Periodo de incubación
El periodo de incubación depende del método de exposi-
ción, del número de microorganismos en el inóculo y de la
virulencia de B. anserina. La exposición natural a través de
los huevos de garrapatas infectados o ingestión de sangre
infectante o huevos de garrapatas infectados, resulta en un
periodo de incubación de 3 a 12 días con 33 a 77% de
mortalidad. Después de la inoculación 1M o IV, el periodo
puede ser tan breve como de 24 horas con 100% de morta-
lidad(41).
Signos
Las aves infectadas con cepas virulentas de B. anserina se
encuentran visiblemente enfermas, manifestando cianosis o
palidez, en especial de la cresta y las barbillas; plumas
erizadas; diarrea, inactividad y anorexia. Los datos caracte-
rísticos de la espiroquetosis son una elevación notable y
abrupta de la temperatura que inicia poco después de la
infección, la cual en pavos puede alcanzar o exceder los
43 °C (49), Y una pérdida rápida de peso que puede exceder
20% durante un curso de 4 a 5 días de la enfermedad.
Cuando las espiroquetas se encuentran en la circulación las
Otras enfermedades bacterianas 329
temperaturas son elevadas, aún si sus números también son
bajos como para poder detectarse por medio de métodos
convencionales. Las aves afectadas eliminan excretas líqui-
das, verdes que contienen exceso de bilis y uratos, tal vez
por anorexia, y a causa de un aumento en el consumo de
agua. Más adelante, en el curso de la enfermedad, las aves
desarrollan paresis o parálisis, se aprecian anémicas, y
están somnolientas a comatosas. Las temperaturas corpora-
les son subnormal esjusto antes de la muerte. Las aves que
se recuperan de la enfermedad a menudo están emaciadas y
tienen una debilidad residual temporal o parálisis de una o
ambas alas o piernas. La infección con cepas de baja viru-
lencia pueden ser inaparentes (16).
Patologíaclínica
La anemia sin hemó'lisis intravascular es un dato importante
y consistente en la espiroquetosis, junto con las notables
reducciones en la cantidad de eritrocitos, volumen de pa-
quete celular y hemoglobina, y aumento del indice de sedi-
mentación eritrocitico. El máximo de anemia se presenta
después de que han desaparecido las espiroquetas de la
circulación. Hay importantes diferencias entre los pollos
normales y los redrojos en el grado de anemia, su desarrollo
y fragilidad de los eritrocitos (37). Se han identificado y
relacionado con la anemia tanto las aglutininas frias (42)
como los complejos inmunitarios solubles(43). Sepostuló que
éstos se adhieren a los eritrocitos, lo cual aumenta su fago-
citosis por macrófagos en los tejidos, en especial el bazo.
En pollos con espiroquetosis experimental, se ha en-
contrado ligera leucocitosis con mayor cantidad de células
mononucleares y disminución de granulocitos, y aumento
en el tiempo de coagulación (66). También se desarrollan
cambios tanto cualitativos como cuantitativos en las protei-
nas séricas (52, 53). Las alteraciones en la quimica sérica de
pollos con espiroquetosis incluyen mayor concentración
de proteinas totales, globulinas, ácido úrico, glutamato oxa-
lacetato, transaminasa, creatinina, urea y bilirrubina, y dis-
minución de fosfatasa alcalina, albúmina, lipidos totales,
colesterol, fósforo inorgánico (ligera), cloruros y hierro. La
glucosa sanguinea permanece sin cambios o disminuye, y
la fosfatasa ácida no cambia (60, 66). Las modificaciones
en la composición de sangre de patos infectados por via
natural son similares a las de los pollos (67).
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad y la mortalidad resultan muy variables, de I a
2% hasta 100%. Los índices más bajos se presentan en
parvadas cerradas con exposición constante a las garrapatas
infectadas. Los adultos presentan elevada inmunidad, la
cual transfieren de manera pasiva a su progenie. Cuando
estos pollos llegan a exponerse en algún momento en que
su resistencia permite una infección atenuada, desarro-
llan de manerasubsecuenteinmunidad activa, la cual aumenta
de manera constante, protegiéndolos de la enfermedad clí-
nica. Los mayores indices se presentan ya sea que las aves
susceptibles se mezclen con aves infectadas o se les colo-
que en un ambiente infestado con garrapatas infeC1adas,o
cuando las aves o equipo infestado con garrapatas se mez-
clan con las aves susceptibles. En cualquier situación. se
330 . Er¡fermedades
de las aves
Figura 14-13. Bazo moteado en un pollo con espiroquetosis.
Esta lesión es característica de la enfermedad originada por
cepas muy virulentas de Borrelia anserina, pero tal vez no
se encuentre cuando la infección es con espiroquetas de baja
virulencia. Los cambios esplénicos tambíén se presentan en
otras especies de aves, pero pueden parecer díferentes de
la que se presentan en pollos, dependiendo de la cantidad
de necrosis y hemorragia También hay pocas hemorragías
serosas en el proventrículo de esta ave.
pueden presentar brotes explosivos con elevadasmorbilidad
y mortalidad.
Lesiones macroscópicas
El notable agrandamiento y manchado del bazo es la lesión
más caracteristica que se desarrolla en la espiroquetosis
(figura 14-13). Sin embargo, tal vez no sea tan evidente la
esplenomegalia cuando las aves se infectan con cepas de
baja virulencia o al inicio de la enfermedad (14). El higado
puede crecer y contener pequeñas hemorragias y focos
pálidos. En ocasiones, se pueden observar infartos mar-
ginales en el higado. Los riñones se aprecian hinchados y
pálidos con uratos visibles en los uréteres. El contenido
intestinal resulta mucoide verde y a menudo hay cantidades
variables de hemorragias, en especial en la unión del pro-
ventriculo y ventriculo. De manera ocasional, se observa
pericarditis fibrinosa benigna, pero no están implicadas otras
membranas serosas (49). En faisanes infectados de manera
natural se presentan hemorragia extensa y necrosis muscu-
lar (47).
Histopatología
Las lesiones esplénicas resultan de una reacción intlarnato-
ria caracterizada por la respuesta exagerada de los macró-
fagos e hiperplasia del sistema mononuclear-fagocitos
(SMF), eritrofagocitosis, y depósitos de hemosiderina (5).
Las áreas centrales de los focos SMF a veces sufren
hialinización. En algunas aves puede haber áreas masivas
de la hemorragia. El tejido linfático difuso presenta un
crecimiento rápido. Las células consisten de grandes linfo-
citosjóvenes y de tamaño medio y hemocitoblastos; hay nu-
merosas figuras mitóticas. En pavipollos, las espiroquetas
se presentan en focos en todo el bazo, pero no parecen ser
fagocitados por las células del SMF. El hígado se encuentra
con¡restionado con crecientes infiltrados periportales de
(Capítulo 14)
linfocitos mezclados, hemocitoblastos y células fagociticas
con citoplasma vacuo lado; en las células de Kupfter se
aprecia eritrofagocitosis y hemosiderina, además de hema-
topoyesis extramedular . Las tinciones de plata revelan
espiroquetas en los espacios intercelulares y canalículos
biliares. Los microorganismos dentro de los hepatocitos a
menudo se hallan fragmentados o enrollados, que forman
anillos. En los riñones y la lámina propia del intestino
pueden encontrarse infiltrados linfoplasmaciticos (14). En
ocasiones se presenta una meningoencefalitis linfocitaria
benigna a moderada (49).
Inmunidad
La inmunidad activa prolongada se desarrolla luego de la
recuperación de la enfermedad o la inmunización (24, 69).
La inmunidad activa es específica de serotipo; la infección
con otros serotipos de B. anserina se puede presentar en
aves recuperadas o vacunadas (50). La inmunidad materna
pasiva capaz de proporcionar resistencia contra la espiro-
quetosis dura de 5 a 6 semanas y se reconoce desde 1906
(44). El suero hiperinmunitario preparado en pollos o ca-
bras, protege a las aves en contra de exposiciones por más
de tres semanas(51). Antes de la inoculación de los pollos
con B. theileri, una espiroqueta de rumiantes, no proporcio-
na protección contra la infección por B. anserina (75).
DIAGNÓSTICO
Se puede lograr un diagnóstico clínico de espiroquetosis
por el hallazgo de lesiones características en aves con signos
consistentes con la enfermedad. Las larvas de garrapatas, se
encuentran con mayor frecuencia por debajo de los plie-
gues de las alas; la presencia de punto de hemorragias por
las mordeduras de las garrapatas en especial en las piernas;
o la existencia de garrapatas en el ambiente de las aves,
aumentan la posibilidad de la espiroquetosis en aves muy
enfermas (64).
La confirmación de la espiroquetosis requiere de la
demostración de B. anserina o del anticuerpo. Durante
la enfermedad clínica, se pueden encontrar espiroquetas en
sangre teñida iJ muestras de órganos, examinadas por mi-
croscopia de campo oscuro o de f'ase o mediante inmuno-
fluorescencia. Las muestras de sangre teñidas se utilizan
mejor cuando se dispon~ de muy poca cantidad de sangre,
es largo el tiempo entre la colección de la sangre y el
examen, no están disponibles el equipo especializado o los
reactivos para la microscopia de fluorescencia o de campo
oscuro, o se requiere de una muestra permanente de la
muestra. La tinción de Giemsa es la que se utiliza con mayor
frecuencia, pero el microorganismo se tiñe con más facili-
dad con anilina y tinción de Romanowsky. Para demostrar
las espiroquetas en los cortes de tejido, se utilizan procedi-
mientos de impregnación (14, 26).
La microscopia de campo oscuro es el método de
diagnó~tic() de elección por su facilidad, rapidez y exactitud.
La autólisis origina una tinción de fondo en las muestras de
tejido, lo cual puede oscurecer a las espiroquetas, haciendo

preferibles los monta.jes húmedos para identificar al mi-
croorganismo de 10s cadáveres. Al inicio de la enfermedad,
la espiroquetemia puede ser tan lenta que resulta dificil la
detección del microorganismo. B. anserina se puede con-
centrar en la capa flogística(32, 47). El examen de esta capa
es útil en los estudios epidemiológicos para la identificación
temprana de las infecciones o la infección con cepas poco
virulentas. Un procedimiento simple, utilizado por el autor
es el siguiente: llenar tubos de microhematócrito con sangre,
centrifugar durante cinco minutos en una centrífuga para
microhematócrito, marcar los tubos entre los eritrocitos y la
capa flogística con una pluma de diamante, romper el tubo,
obtener la capa flogística y el plasma en un portaobjetos
dejando intacta la capa flogística, se coloca un cubreobje-
tos sobre el montaje húmedo y se presiona con gentileza
para diseminar la muestra hasta dos veces del tamaflo origi-
nal, se deja a temperatura ambiente por 10 menos cinco
minutos, se examina la periferia de la capa flogística en
busca de espiroquetas utilizando microscopia de campo
oscuro. Si se hallan, los microorganismos se mueven hacia
el plasma de la capa flogística y se reconocen fácilmente.
Las espiroquetas sufren aglomeración seguida por lisis
en las etapasterminales de la enfermedad y tal vez no se les
reconozcaen la sangreo tejidos. En estoscasos,los antigenos
de espiroquetas se pueden identificar a menudo en hígado o
bazo mediante pruebas serológicas (1, 2, 70) o inmunofluo-
rescencia (30, 73).
Las espiroquetas se pueden cultivar por inoculación de
embriones o pollos, con sangre infectante o suspensiones
de órganos. Se prefieren los huevos embrionados de seis
días provenientes de gallinas libres de espiroquetas, inocu-
lados a través del saco vitelino para el cultivo en embríones.
Los embriones vivos se examinan seis días después de la
inoculación. Resulta esencial el sangrado hacia los líquidos
corioalantoideos si se encuentran las espiroquetas (48). Los
pollos libres de anticuerpos de espiroquetas y que son
menores de tres semanas, resultan más susceptibles a la
infección. La bursectomía o el tratamiento con dexametaso-
na pueden ser necesarios en el caso de las cepas de baja
virulencia para crecer hasta cantidades detectables (16).
Serología
Se han desarrollado varias pruebas serológicas con el fin de
identificar anticuerpos en aves inmunes; éstas incluyen
prueba de aglutinación en placa con suero (27), pruebas de
aglutinación en portaobjetos e inmovilización (71), prueba
de precipitina en agar gel (11) Y prueba indirecta de anti-
cuerpos fluorescentes (55). Las pruebas de aglutinación en
placa, aglutinación en tubo y la inmovilización de espiro-
quetas tuvieron igual sensibilidad cuando se utilizaron tanto
para sueros hiperinmunes como para convalecientes (12).
Se pueden detectar anticuerpo s de espiroquetas con rapidez
en la yema de los huevos puestos por aquellas gallinas
inmunes (3, 22).
Diagnóstico diferencial
La espiroquetosis puede semejarse a otras enfermedades de
aves caracterizadas por septicemia aguda que incluyen ti-
foidea aviar, cólera aviar y colisepticemia; enfermedadcs
Otras enfermedades
bacterianas . 33J
virales agudas que comprenden la enfermedad velogénica
viscerotrópica de Newcastle, influenza muy virulenta y la
enfermedad de Marek. Las lesiones características de la es-
piroquetosis; la incapacidad para cultivar S'a/mone//a, Pas-
teure//a o Escherichia co/i; la ausencia de enfermedad
respiratoria o de aparato gastrointestinal y otros tejidos
afectados por enfermedad virulenta Newcastle, las inteccio-
nes de influenza; y la ausencia de tumores oculares, neural
o viscerales deberían permitir la distinción de la espiroque-
tosis de enfermedades similares.
TRATAMIENTO
De manera inicial se utilizaron una variedad de arsenicales
para tratar a las aves afectadas con espiroquetosis; los
antibióticos han reemplazado a los arsenicales como el
trntamiento de elección. B. anserina es sensible a casi todos
los antibióticos que incluyen penicilina, cloranfenicol, ka-
namicina, estreptomicina, tilosina y tetraciclinas (8, 34, 54).
Además, se han publicado numerosos informes respecto
al valor de los antimicrobianos localmentedisponibles o expe-
rimentales. Las inyecciones 1M en 20,000 UI de penicilina/
ave, aplicadas tres veces en 24 horas o 20 mg de oxitetraci-
clina aplicada durante dos días, representan el tratamiento
utilizado de manera corriente (69). El autor encontró que
resulta muy eficaz proporcionar agua a las parvadas afecta-
das, que contenga aproximadamente 1 g de oxitetracicli-
na/4L de agua de bebida por tres días y tratar a las aves muy
enfermas mediante alimentación forzada en el buche de 5 mg
de oxitetraciclina en glucosa al 5%.
PREVENCiÓN Y CONTROL
La espiroquetosis se previene mejor en aquellas áreas endé-
micas al evitar la introducción de avesinfestadascon garrapatas
en parvadas limpias, o la introducción de aves suscepti-
bles en parvadas infestadas o en casetas donde hay aves
infectadas. Las garrapatasadultas pueden permanecer vivas
sin alimentarse y portar las espiroquetas hasta por tres años.
Una vez que se encuentra presente la garrapata, es en
extrcmo dificil de erradicar. Sólo se tiene éxito completo
cuando se han despoblado y quemado las casetas. En las
aves, las larvas de las garrapatas se pueden controlar me-
diante su inmersión en malathión a 0.5%, lo cual es más
efectivo que utilizar insecticidas en polvo. Los polvos son
útiles cuando se tienen baños de arena. Los aerosoles de alta
presión en la caseta y el ambiente, poniendo atención par-
ticular en las hendiduras, grietas y otros sitios donde se
esconden las garrapatas, con malathión a 3% a intervalos de
meses, ayudan a conservar a las garrapatas en bajas canti-
dades. Las pinturas y pastas impregnadas eon insectici-
das pueden controlar las garrapatassi se insiste en utilizarlos
(62). Los' intentos por contar con percheros a prueba de
garrapatas al suspenderlos de alambres y manteniéndolos
llenos dc grasa o colocando .las patas de los percheros en
332 . Enfermedadesde las aves
contenedores llenos de aceite, requieren de una atención
casi constante para que resulte eficaz. Lo mismo sucedepara
las casetas a prueba de garrapatas, rodeadas por un foso
lleno de aceite. Si las aves afectadas utilizan árboles como
percheros, puede tenerse éxito al cortarlos y quemarlos y
sumergir a las aves en aceite.
Inmunización
La vacunación se practica en áreas donde prevalece la
espiroquetosis; y se preparan mejor a partir de cepas locales
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general a las 8 a 10 semanas de edad (69). Las vacunas
están inactivadas con formalina o fenol y preparadas a
partir de lisados de sangre, tejidos o embriones infectados
con B. anserina (31, 56, 57); hay productos liofi1izados y
líquidos. La inmunidad es de tipo especifico; para brindar
una protección completa puede ser necesariauna vacuna au-
tógenao polivalente que contenga múltiples serotipos preva-
lentes en un área determinada (72). También se ha utilizado
la infección deliberada tres días despuésdel tratamiento con
antibióticos (54).
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334 . E/1fermedades
de las aves
INTRODUCCiÓN
La espiroquetosis intestinal aviar (EIA) es una enfermedad
intestinal no septicémica, subaguda a crónica, caracterizada
por la presencia de espiroquetas en los ciegos y el recto,
enfermedad clínica variable, morbilidad y mortalidad.
Borrelia anserina es la etiología de la borreliosis septicémica
aguda transmitida por garrapatas, no recurrente, y está rela-
cionada con ellas, pero es distinta de las espiroquetas intes-
tinales de aves (véase la sección precedente en este capítulo
acerca de espiroquetosis).
Las espiroquetas intestinales son un grupo heterogé-
neo de bacterias espirales que colonizan el intestino grueso
de una gran variedad de mamíferos y huéspedesaviares que
incluyen cerdos, seres humanos, y aves. La colonización
puede ser parte de la flora intestinal normal o puede relacio-
narse con, o ser la causa de importante enfermedad clínica
(8, 45, 52, 57, 59, 61). La espiroquetosis intestinal en aves
tiene signos clínicos, lesiones macroscópicas e histopatolo-
gía similares a la espiroquetosis intestinales que se desarro-
llan en cerdos y seres humanos. La infección en pollos de
un día de edad con espiroquetas intestinales de cerdos y
humanos, se ha utilizado en estudios comparativos para
determinar los mecanismos de la colonización y la patoge-
nicidad de las espiroquetas intestinales, entre las que se
incluye a las espiroquetas de aves (2, 13,54,55,56).
HISTORIA
Las bacterias espirales se han identificado por microscopia
de luz en el aparato digestivo de humanos y animales
desde 1884, pero no fue hasta el desarrollo de la microsco-
pia electrónica, prueba indirecta de anticuerpos fluorescen-
tes y técnicas específicas de cultivo, que se distinguieron
las espiroquetas de manera consistente y definitiva de
otras bacterias con formas espirales, es decir, especies
de Campylobacter y de Helicobacter (21). La disenteria en
cerdos,una enfermedaddiarreica mucohemorrágicade cerdos
jóvenes causada por Serpulina (Treponema) hyodysenteriae,
se ha estudiado de manera extensaen todas las enfermedades
intestinales por espiroquetas (22). Las infecciones intestina-
les debidas a espiroquetasen aves, excepto los tres primeros
informes (16, 24, 37), son de descripción más reciente (8,
17,59).
En 1910, Fantham (16) describió Spirochaeta lovati
como una espiroqueta intestinal en la luz cecal de guacos
jóvenes y sanos y guacos adultos en Gran Bretaña. Las
espiroquetas de tres tipos morfológicos se visualizaron en
deyecciones cecales tanto en pollos clínicamente sanos
como enf~rmos, que se obtuvieron en mercados de po-
llos vivos en Baltimore en 1930 (24). Subsecuentemente,
(Capítulo 14)
David E. Swayne
los nódulos caseosos grandes relacionados con espiroque-
tas se identificaron esporádicamente en paredes cecales de
pavos, pollos y faisanes en EVA (37).
Desde 1986, se ha comunicado EIA en pollos de postu-
racomerciales en Holanda (8), Inglaterra (17) y EVA
(59). En 1990, EIA con lesiones cecales graves (titlitis
necrosante) y elevada mortalidad se identificó en ñandúes
comunes (Rhea americana) en EVA (45). También se han
identificado casosesporádicos de EIA en pavos domésticos,
aves de engorda ( 11) Y reproductoras de engorda en años
recientes.
INCIDENCIA Y DrSTRIBUCIÓN
Las espiroquetasinfectan los ciegosy el recto de gran variedad
de especiesde avesen todo el mundo. En las avesdomésticas,
los casos de EIA se han identificado en tres continentes:
Europa, Norteamérica y Australia, La titlitis necrosante en
ñandúes se encuentra diseminada en Arkansas, Alabama,
California, Misuri, Nebraska, Ohio, Oregón, Carolina del
Sur y Texas (20, 58).
La incidencia de la infección y enfermedad intestinal
por espiroquetas varía según las especies de aves y los
métodos utilizados para demostrar al microorganismo. Se
desconoce la incidencia de EIA en aves de EVA, pero la
enfermedad se diagnostica de manera rutinaria en Europa
(46). En una investigación en aquel continente, 27.6% de
las parvadas de pollos con alteraciones intestinales resultó
positivo para espiroquetas intestinales, mientras que sólo
4.4% de las parvadas sin signos entéricos fue positiva (10).
En una investigación zoológica de varias especies aviares
en EUA, los índices más elevados de infección se encontra-
ron en ñandúes comunes (32%) y aves de la orden Anseri-
formes (46%) (53).
. ETIOLOGíA
Clasificación
De manera histórica, las espiroquetas se clasificaron taxo-
nómicamente con base en sus características morfológicas,
movilidad, especies de huéspedes y sitio anatómico de
colonización. Los aislamientosen avesa principios del decenio
de 1990, como Spirochaeta gallinarum, Spirochaeta lovati,
Treponema caeci-gallorum, Spironema caeici-gallorum y
Fusi-spirochaeta caeci-gallurum (24, 37) se clasificaron
y nombraron de acuerdo con estos criterios históricos. Con
el reciente desarrollo de métodos más avanzados y discri-
minativos que analizan la información genética y fenotípica
tales como DNA, RNA Y las isoenzimas de citosol, se ha
puesto baio estudio el método histórico de clasificación.

Aunque casi todas las espiroquetas intestinales de mamífe-
ros y de aves todavía se encuentran sin clasificar, la infor-
mación genotipica y fenotipica no ha ayudado a determinar
la relación entre las espiroquetas clasificadas y no clasifica-
das, que conforma la base de la futura taxonomía.
Las espiroquetas se clasificaron en un sólo orden
(Spirochaetes),dos familias (Spirochaetaceae y Leptospira-
ceae)y ocho géneros (6, 44,50). Siete de los géneros pueden
colonizar a huéspedesanimales. La familia Leptospiraceae
posee dos géneros: Leptonema y Leptospira; sólo a
ésta última pertenecen las especies patógenas. La familia
Spirochaetaceae tiene seis géneros, de los cuales, Borrelia,
Serpulina y Treponema tienen especies patógenas para ani-
males, mientras que no es así para Brachyspira, Christispira
y Spirochaeta. Las espiroquetas que infectan los intestinos
gruesos de especies de aves representan un grupo heterogé-
neo. Con base en el análisis de restricción del gen de rRNA,
la electroforesis enzimática multilocus (MEE), y la secuen-
ciación de rRNA 16s,se ha clasificado de manerataxonómica
a una espiroqueta intestinal de aves como S. hyodysenteriae
(29). El resto de las espiroquetas intestinales de aves no
clasificadas, pero tienen las características morfológicas y
bioquímicas que indican su localización ya sea en el género
Serpulina o en el Treponema (44, 51, 50, 61).
Los datos comparativos corrientes usuales median-
te MEE para las espiroquetas intestinales de humanos, cer-
dos, de origen aviares sugieren presencia de siete
grupos (32, 33, 34, 41, 61). Cinco grupos ya sean clasifica-
dos o tienen designaciones provisionales. Las espiroquetas
de las aves se han identificado en cuatro grupos (cuadro
14-4); S. hyodysenteriae, "S. intermedius", S. pilosicoli
("Angullina coli") y un grupo, sin nombre, de espiroquetas
de pollo (91-1207/cl y 91-1207/c2) con características
intermedias entre S. innocens y "S. murdochii" (38, 39, 61).
El análisis de restricción del gen del RNA ribosomal, con-
firmó que las espiroquetas de pollo CI y C2 son diferentes
Huésped original Ñandúes comunes Pollos
Continente Norteamérica Europa, Australia
Patogenicidad Grave Moderada
Colonización de la super- Al azar Al azar
ficie epitelial ceca!
Proporción periplásmica 8:16:8 8:16:8
flagelar
Patrón de hemólisis Intensa Intermedia
Producción de indol ... ?
Enzimas citosólicas, ?
a galactosidasa, - +
a glucosidasa + +
Perfil API ZYM 14.04.10 ? 14.0.4.11.1
Fuentes: (8, 33, 38, 52, 61, 65)
Otrasenfermedades
bacterianas . 335
aS. hyodysenteriae, S. innocens, y a otras seis espiroquetas
de puerco (39, 61).
Morfología y tinción
Las espiroquetas de aves son bacterias en forma de hélice,
gramnegativas, con diámetros que van de 0.25 a 0.6 ~m de
largo 7 a 19 ~m, amplitud de 0.45 a O.79 ~m y longitud
de onda de 2.7 a 3.7~m (8, 52, 61). Se tiñen de pardo con
técnicas de tinción con impregnación de plata, azul con tin-
ciones Wright-Giemsa y se identifican con rapidez en
monta.ieshúmedos mediante microscopia de campo oscuro.
Cada célula de espiroqueta contiene un cilindro proto-
plásmico central, un flagelo periplásmico múltiple (filamen-
tos axiales) y una envoltura (cubierta externa) (figura
14-14) (6). Los flagelos periplásmicos son endocelulares
y se dividen en dos grupos iguales; cada uno se origina a
partir de los polos opuestos del cilindro protoplásmico y se
encima con el otro en la mitad de la célula. Esta única
característíca anatómica, es la que ocasiona variaciones nu-
méricas en los informes de los flagelos periplásmicos para
cada especie de espiroqueta, en especial si el conteo se basa
en cortes transversos ultradelgados de células bacterianas.
De manera óptima, se debe informar del número de flagelos
periplásmicos como una proporción entre la cantidad extre-
mo: parte media:extremo, determinada mediante prepara-
ciones para microscopia electrónica. En el caso de las
espiroquetas aviares, las proporciones de flagelos periplás-
micos son de 8:16:8 o de 5:10:5 con mayor frecuencia
(cuadro 14-4).
La rotación de los flagelos periplásmicos entre la mem-
brana externa y el cilindro protoplásmico, origina como
resultado el movimiento de las células de espiroqueta (3, 7).
Estas características morfológicas y el tipo de movilidad
permite que las espiroquetas atraviesen líquidos muy visco-
sos, tales como el moco, que inmovilizaría a las bacterias
Pollos, patos salvajes Pollos
Norteamérica Norteamérica
Benigna a apatógena Benigna a apatógena
Ángulos rectos Al azar
5:10:5
Débil
+
+
14.0.4.3.1
336 . Enfermedades
de las aves
Figura 14-14. Espiroqueta de pollo C1 sin clasificar. La
célula de la espiroqueta tiene forma de hélice con una orien-
tación longitudinal (A). En cortes transversos, un extremo (B)
y la parte media (C) de células de espiroqueta tienen 8 a 16
flagelos periplásmicos (flechas), respectivamente. (Infection
and Immunity)
con tlagelos externos (es decir, Escherichia coli, Salmonella
Iyphimurium) y a las bacterias no tlagelagas (7).
Requerimientos de crecimiento
Las espiroquetas aviares son anaerobias (61). El aislamiento
primario se llevó a cabo en varios sistemas de medios
sólidos utilizados para aislar aquellas espiroquetas intes-
tinales de cerdos (1, 8, 17, 27, 31, 49, 59, 65). De manera
típica, los medios contienen una base de agar sangre, tales
como agar soja triptícasa con 5 a 10% de sangre de ovino y
alguno de los cinco antíbiótícos selectivos (es decir, espec-
tínomicina, ritampina, espiramicina, vancomicina, colisti"
na). Los antíbiótícos inhiben el crecimiento de aquellos
anaerobios entéricos que no son espiroquetas. La incuba-
ción se hace a 37 a 42 °C durante un minimo de ID días;
sin embargo, el crecimiento por 10 general se presenta en
2 a 5 días.
Morfología de la colonia
Debido a la vigorosa movilidad, las espiroquetas se disemi-
nan con rapidez en las placas de agar; no forman colonias
discretas. Con ciertos aislamientos, el crecimiento es detec-
table por hemólisis del agar sangre. Sin embargo, con las
espiroquetasno hemoliticaso 13 hemoliticasdébiles,resul-
tan evidentes las zonas de crecimiento como una cubierta
blanda en la superficie del agar. El crecimiento bacteriano
se debe confirmar como espiroquetas por la característica
movilidad en gotas utilizando microscopia de campo oscu-
ro, mediante morfologia según se visual iza en muestras
teñidas con Wright-Giemsa o Gram.
Propiedades bioquímicas
Las espiroquetas intestinales de aves contienen fostatasas
alcalinas y ácidas, esterasa, lipasa esterasa,P galactosida...a
y fostorilasa (52). Las diferencias en los patrones de hemó-
lisis, producción de indol y la presencia o ausencia de
a galactosidasa y actividades a glucosidasa se utilizan
para categorizar los aislamientos de espiroquetas intesti-
nales de mamíferos y aves, y predecir así su potencial
para causar la enfermedad (cuadro 14-4). Para clasificar
aislamientos de aves y mamíferos se ha utilizado un sistema
API ZYM y un sistema de codificación numérico de cinco
dígitos (26, 52).
(Capítulo 14)
Resistencia a los agentes químicos y físicos
S. hyodysenteriae sobrevive en las heces durante 60 días, en
especial en las tosas de desecho. En suelos contaminados,
las temperaturas templadas por arriba de 15 °C, dismínuyen
el tiempo de sobrevivencia de las espiroquetas. Casi todos
los desintectantes son eficaces contra las espiroquetas, sí
las superticies se limpian primero para remover los mate-
riales orgánicos protectores (22).
Estructura antigénica y factores
de virulencia potenciales
Los mecanismos de patogenicidad de las espiroquetas
intestinales no están bien entendidos, pero los factores de
virulencia son importantes determinantes de colonización,
desarrollo de las lesiones y producción de la enfermedad.
El desarrollo de la EIA tal vez requiera de factores de
virulencia múltiple, como se ha demostrado en las espiro-
quetas intestinales de mamífero~.
El grupo de proteínas de la hemolísina son un principal
factor de virulencía ímplicado en la patogenicidad de
S. hyodysenteriae. Las hemolisinas inducen degeneración
celular epitelial y necrosis (36). Otras toxinas potenciales
incluyen lipopolisacáridos (36, 42), un inhibidor del trans-
porte de sodio y cloruro a través de las membranas de las
células enterocíticas sin caracterizar y una proteasa seme-
jante a la tripsina (62).
Además de las toxinas, la vigorosa movilidad de las
espiroquetas en el gel mucoso del intestino grueso puede
proporcionarles alguna ventaja para sobrevivir y proliferar.
Incluso, las espiroquetasen proliferación secretanproductos
de desechoque inhiben el crecimiento de algunos y aumenta
el crecimiento de otra flora. Tales cambios en el equilibrio
ecológico de las bacterias, puede ocasionar alteraciones en
la absorción d~ líquidos por el cambio del contenido de
iones orgánicos que son excretados, absorbidos o ambos.
Patogenicidad
Con base en estudios e infecciones experimentales que se
presentan de manera natural, las espiroquetas intestinales
aviares pueden dividirse en tres patotipos: 1) patógenos
graves, 2) patógenos leves a moderados y 3) subclinicos y
apatógenos (cuadro 14-4). Para estudiar la patogénesis de
infecciones con S. hyo~vsenteriae de origen porcino se han
utilizado pruebas in vivo en pollos de un día de edad (2, 54,
56). Este también puede ser un valioso método para deter-
minar el potencial de las espiroquetas intestinales aviares
para producir enfermedad (60, 61). La patogenicidad de
las espiroquetas de mamíferos y aves varía según la especie
de espiroquetas, la vía de inoculación, edad del huésped,
especies de los huéspedes, estresantes ambientales y la
presencia de cierta microtlora bacteriana en los intestinos
(57,59). En experimentos, la patogenicidad de las espiro-
quetas intestinales aviares es mayor cuando se administra
alimentación forzada en la molleja en aves de un día de edad
(57, 61). La patogenicidad de S. hyodysenteriae es mayor
para ñandús que ésta para los pollos y los pavos (57). Los
estresantesambientales tales como muda, humedad y dietas
deficientes incrementan la gravedad de las infecciones por

espiroquetas intestinales aviares (59). La presencia de otras
bacterias anaerobiasen el instestino grueso se ha demostrado
como un prerrequisito para la total expresión de la patoge-
nicidad de S. hyodysen/eriae (23,57,67).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Se ha demostrado que las espiroquetas intestinales infectan
a una variedad de especies de aves que comprenden pollos
(24, 59), ñandúes comunes (45), urogallos (16), faisanes
(37), pavos (37) y aves silvestres (53). Estudios experi-
mentales han demostrado que las espiroquetas intestinales
provenientes de aves silvestres pueden infectar pollos, pa-
vos y patos (4,52). S. hyodysenteriae de origen porcino y
de ñandúes puede infectar de manera experimental a las aves
domésticas (2, 54, 56, 57), pero no se presentan casos de la
enfermedad o infección en pollos de manera natural, excep-
to en ñandúes, lo cual se confirmó. En avestruces no se ha
informado de infecciones por espiroquetas intestinales.
Transmisión, portadores y vectores
Las espiroquetas intestinales se b'ansrniten por vía fecal-oral. Las
garrapatas y los insectos mordedores no son vectores de la
transmisión. De hecho, en pollos no se desarrollan infeccio-
nes sistémicas o intestinales por inoculación parenteral de
S. hyodysenteriae (57). Las ratas, ratones, moscas y otras
especies animales pueden servir como vectores mecánicos.
Periodo de incubación
El periodode incubaciónparala EIA eS'variable.La dosis
del microorganismo y los factores ambientales secundarios
tienen una influencia profunda en el tiempo de incubación.
De manera experimental, los signos de la enfermedad se
pueden presentar en pollos a los cinco días después de la
inoculación (61).
Figura 14-15. Tiflitis linfocitaria benigna e hiperplasia epite-
liual benigna en un pollo infectado con espiroqueta C1 de
pollo no clasificada. Barra = 50 J-lm. (Infection and Immunity.)
Otrasenfermedades
bacterianas . 337
Patobiología de las espiroquetas
intestinales aviares
Las espiroquetas intestinales se identifican con mayor fre-
cuencia en los ciegos, pero en ocasiones sepueden encontrar
en el recto y el íleon; el duodeno y el yeyuno no son sitios
de colonización. En los ciegos, las espiroquetas se encuen-
tran primariamente en la luz de las criptas y, en menor grado,
el contenido de los ciegos adyacente al epitelio velloso. Las
espiroquetas pueden infectar estos órganos de manera per-
sistente (12, 14). En un estudio experimental, se detectaron
espiroquetas en las excretas de ciegos hasta que terminó el
experimento 23 semanasdespués de la infección (15).
El desarrollo natural o experimental de las infecciones
en aves con espiroquetas intestinales puede resultar en:
1) infección subclínica, 2) enfermedad clínica leve a mode-
rada o 3) enfermedad clínica grave.
Enfermedad subclíníca
Casi todas las espiroquetas identificadas en los ciegos de
aves silvestres. en especial aves acuáticas, no se relacionan
con enfermedad entérica en las especies de huéspedes ori-
ginales y se consideran como apatógenas. Además. las
espiroquetas cecales se han identificado en pollos clínica-
mente normales (24). Sin embargo, la inoculación de pollos
de un día de edad con algunos aislamientos apatógenos de
aves silvestres, ha resultado en diarrea pasajera benigna y
contenido cecal verde amarillento, espumoso (60,52).
Enfermedad de leve a moderada
Las ponedoras con EIA presentan heces acuosas, mayor
contenido de grasa cruda en las heces, diarrea, cloacas
pastosas, índices de retraso de crecimiento, retraso del ini-
cio de la postura, producción de cascarones sucios con
excremento, menor peso promedio de huevo y contenido de
carotenoides en el huevo reducido (8, 12, 14, I5, I 7, 59).
Dentro de las casetas individuales, la diarrea clínica puede
ser evidente en 5 a 25% de las aves (59, 65); no es frecuen-
te un aumento en la mortalidad (59, 65). Las características
de EIA en pavos, aves de engorda y reproductoras de
Figura 14-16. EspiroquetasC1 de pollo no clasificadas,
orientadas al azar en la superficie del epitelio velloso en el
ciego. Tinción de plata de Warthin-Starry. Barra = 20¡'Lm
338 . Er¡fermedades
de las aves (Capítulo 14)

engorda son similares a las de las ponedoras, excepto que

el retraso del crecimiento es más grave en aves de engorda
(12, 15). El inicio y la gravedad de la enfermedad clínica
está influenciada por la cria, nutrición, ambiente y genética
(30); los factores incluyen la muda, el inicio de la produc-
ción de huevo, calidad deficiente del alimento, el piso de las
casetasy las razas de postura ligeras (30, 59).
Los pollos infectados presentan los ciegos llenos de
liquido viscoso a espumoso, de color amarillo a pardo y
con inflamación o con tiflitis linfocitaria moderada (figura
14-15) (11,12, 17,59,61). La penetración de las espiro-
quetas entre y debajo de las células epiteliales cecales o
necrosis/erosiones de las células epiteliales cecales son
frecuentes con infecciones de aislamientos en Europa de
"S. intermedius"(8, 11, 14), pero poco frecuentesconSer-
pulins pilosicoli ("Angullina col/) en EVA, y aislamientos Figura 14-18. Seudomembrana necrótica gruesa adherida
no clasificados (59, 61, 65). En la superficie de las célu- a la mucosa cecal de un ñandú común joven con tiflitis
las epiteliales hacia la luz del órgano, las espiroquetas se necrosante.
orientan al azar (figura 14-16) o se encuentran orientadas
en ángulos rectos al epitelio superficial (figura 14-17, cua- peso corporal y heces acuosas con material caseoso (57);
dro 14-4) (65). En pollos de engorda, son menores las sin embargo, los ñandúes mueren más a menudo de manera
concentraciones séricas de proteinas, lípidos, carotenoides repentina y sin signos clinicos (45). Los ciegos están dila-
y bilirrubina, pero los pesos de crecimiento no se afectan de tados y tienen las paredes engrosadas con ulceraciones y la
manera consistente (12). luz contienen seudomembranasgruesas (figura 14-18) (45,
57). En estudios histológicos, las paredes de los ciegos
Enfermedad grave muestran necrosis grave de las mucosas, elongación de las
La infección de ñandúesjuveniles comunes con espiroque- criptas, hiperplasia de las células epiteliales glandulares y
tas intestinales origina tillitis necrotizante (45, 58) con caliciformes, y la luz de los ciegos contiene moco, colonias
índices de mortalidad que pueden variar de 25 a 80% (45, de espiroquetas y bacilos y restos fibrinonecróticos (figu-
58). Los ñandúes más clínicamente afectados son mayores ra 14-19). La inoculación experimental en pollos de un día
a seis meses de edad (5), y casi todos los casos se presentan de edad y pavos con espiroquetas intestinales de ñandúes,
de julio a octubre (58). ocasiona lesiones similares pero menos graves (29).
Se pueden enfermar las aves adultas, pero estos ca...os En los casos originales en ñandúes, se aisló una espi-
por lo general, incluyen estrés concurrente, tal como alguna roquetafuertemente
13 hemoliticay se identificócomo
movilización reciente.
Desde el punto de vista clínico, I a 2 día...antes de la
muerte, algunas aves pueden presentar depresión, menor

Figura 14-17. Asociación estrecha de Serpulina pilosicoli
(Angul/ina col/) con la superficie luminal del epitelio de los
ciegos (A). La orientación es en ángulos rectos a las células
epiteliales (B).
Figura 14-19. Mucosa ceca! engrosada que contiene criptas
dilatadas llenas con moco La luz tiene una seudomembrana
necrótica compuesta de heterófilos necróticos y epitelio apel-
mazado, bacterias y moco. H y E. Barra = 50 ~m.

S. hyodysenteriae (29). La inoculación en pollos de ñandúes
de un día de edad, reprodujo las lesiones macroscópicas e
histológicas entre los 5 a 9 días (57). En contraste, se han
aislado de casos más recientes espiroquetas débilmente
13hemolíticas (4). Estas espiroquetas no están clasificadas.
Además de las espiroquetas, pueden recobrarse de manera
corriente varios bacilos anaerobiosnativos,junto con las espi-
roquetas de las lesiones cecales (4). Las aves adultas pueden
afectarse,pero se requiere del sinergismo entre varias espi-
roquetas y la flora cecal anaerobia no espiroqueta.
Inmunidad
Se sabepoco respecto a la inmunidad contra la.~espiroquetas
intestinales en las aves. Luego d~ la infección que se pre-
senta de manera natural pueden o no producirse anticuerpos
humorales. Se pueden detectar anticuerpo s en aves de las
cuales no pueden aislarse espiroquetas, mientras que de
otras aves se pueden reproducir espiroquetas en cultivos,
pero que serológicamente resultan negativos (52,53).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del agente causal
La demostración visual de las bacterias en forma de hélice
en heces o excretas cecales mediante microscopia de luz o
de campo oscuro, resulta suficiente para la identificación
tentativa de las espiroquetas. Sin embargo, debido a que las
espiroquetas pueden ser la flora normal o producir infeccio-
nes subclínicas, los signos y las lesiones clínicos caracterís-
ticos deben estar presentes para un diagnóstico presuntivo
de EIA.
La confirmaciónde las bacteriascomo espiroquetas se
debe lograr por medio de la visualización de las caracterís-
ticas ultraestructurales distintivas, la demostración de los
antígenos de espiroquetas, o el aislamiento en el cultivo. La
demostración de los microorganismos con tlagelos periplás-
micos en cortes ultradelgados de la mucosa de los ciegos o
en preparaciones de tinción negativa del contendio cecal
clarificado sirven para el diagnóstico de la espiroquetosis.
La comprobación de los antígenos contra espiroquetas a
través de anticuerpos de fluorescencia directa o indirecta
(25) o métodos de inmunohitoquímica resulta más sencilla
o rápida que la microscopia electrónica. Sin embargo, ni
la morfología ultraestructural ni el reconocimiento de los
antígenos distinguen entre los grupos de espiroquetas o
especies.
Para categorizar o clasificar espiroquetas y confirmar
un diagnóstico de EIA es necesario el cultivo o la mayor
caracterización. Sin embargo, la sensibilidad del cultivo
depende de la cantidad de microorganismos y del tipo y
condición de la muestra (22). Las excretas cecales frescas o
la mucosa de los ciegos son las mejores muestras; éstas se
almacenan a 4 °C hasta por más de una semana, pero las
muestras congeladas, en especial las almacenadasa -20 °C,
proporcionan menores índices de aislamiento. Las bacterias
aisladas se pueden confirmar como espiroquetas por micros-
copia inmunotluorescenteo de transmisión de electrones,pero
Otrasenfermedades
bacterianas . 339
la categorización y la clasificación requieren pruebas adi-
cionales como serotipificación (18), pruebas de inhibición
de crecimiento (22), perfil de diferenciación bioquimica
(26), análisis de patrón de restricción de rRNA (28), o
MEE (35). Los métodos que utilizan los anticuerpos con el
fin de detectar los antígenos específicos pueden diferenciar
aS. hY°dysenteriae de otras espiroquetas intestinales (63).
Serología
Se han desarrollado varias pruebas serológicas y utilizado
en cerdos para determinar la exposición a espiroquetas
intestinales. Tales pruebas no se basan en antígenos especi-
ficos de especiey tienenpoca especificidady sensibilidad;
incluyen ELISA, pruebas de microaglutinación y en placa,
difusión de agar gel, análisis de hemólisis pasiva y prueba
indirecta de anticuerpos tluorescentes (22, 48). En aves, es
posible utilizar métodos similares (53) y se ha usado la
prueba de difusión en agar gel para identificar espiroquetas
intestinales en infecciones en aves (53). Su principal ventaja
es la capacidad para usar una prueba única para examinar
individuos de diferentes órdenes y familias de aves para las
infecciones de espiroquetas (53). La prueba, sin embargo,
no distingue entre las diferentes especies de espiroquetas y
es relativamente insensible.
Diagnóstico diferencial
En aves, las espiroquetas identificadas en muestras fecales
se deben distinguir de otras bacterias espirales que incluyen
Campylobacter, Arcobacter, Helicobactery Spirillum. Mu-
chas bacterias espirales pueden ser flora nativa apatógena
del aparato gastrointestinal. En casos de diarrea crónica y
cloacas pastosas,se deben investigar problemas nutriciona-
les como exceso de sal, grasaso soja en la dieta. Otras causas
de diarrea crónica incluyen salmonelosis entérica, colibaci-
losis y coccidiosis.
En ñandúes, las espiroquetas intestinales que ocasio-
nan titlitis necrozante se deben diferenciar de otras causas
potenciales que incluyen Salmonella, en especial los sero-
tipos del grupo B, Clostridium difficile, C. perfringes,
C. sordelli e Histomonas meleagridis (9, 40, 47). Las lesiones
cecales de la infección por virus de la encefalitis equina del
este(EEEV), incluso puedenconfundirse con EIA, pero EEEV
también produce copiosas hemorragia.-;intestinales y necro-
sis, y extensaspetequiasy necrosisen órganos viscerales(66).
TRATAMIENTO
En EUA, no hay algún compuesto quimioterapéutico que
tenga la aprobación de Food and Drug Administration para
el tratamiento o la prevención de El A, pero los compuestos
utilizados para el tratamiento o la prevención de la disenteria
en cerdos podrían tener eficacia similar (22). De cualquier
modo, por lo general, el uso de 5-nitroimidazol en el agua, en
una concentración de 120 ppm por seis días, es efectiva,
aunquepuedeser necesariorepetir el tratamiento despuésde 4
a 8 semanas.Para ñandúes, el uso adicional de dimetridazol
340 . Enfermedades de las aves
(25 a 50 mg/kg de peso corporal, I a 2 veces diariamente),
lincomicina (25 mg/kg, dos veces al día) o eritromicina (15
a 25 mg/kg, una vez al día) durante 5 a 7 días han tenido
éxito como tratamiento para disminuir la enfermedad y la
mortalidad (20). Los aumentos concurrentes en la fibra de
la dieta, facilitan la recuperación de la enfermedad clínica
ya sea por estimular la peristalsis o alterar el pH cecal.
Después del tratamiento con quimioterapéuticos, los ñan-
dúes deben recibir un probiótico para reemplazar la flora
entérica normal perdida. La limpieza y la desinfección son
necesarios para prevenir la sobrevivencia ambiental de las
espiroquetas y la reinfección de las aves.
Para las espiroquetas intestinales de aves comercia-
les y ñandúes, es variable la eficacia de los quimio-
terapéuticos entre los diferentes aislamientos. En algunos
casosde campo en pollos, la neomicina ha producido mejoría
clínica (64).
PREVENCiÓN Y CONTROL
La EIA en pollos es una enfermedad benigna; la prevención
es más económica que el tratamiento. Las medidas para
prevenir ErA en granjas comerciales de aves incluyen la
disminución del contacto con heces de aves criadas en pisos,
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(Capítulo 14)
el cambio frecuente de la cama o la eliminación de las
excretas, los buenos programas de control de roedores e
insectos, la minimización de la dieta y el estrés de la muda,
la provisión de ingredientes del alimento de alta calidad y
el uso de medidas de bioseguridad para prevenir la intro-
ducción de espiroquetas en zapatos contaminados y ropa
despuésde las visitas a otras granjas (véase capítulo 1).
La gravedad de EIA en ñandúesjustifica la prevencíón
de la introducción de S. hY°dysenteriae en una parvada
establecida. Debe evitarse la cría o el contacto con cerdos
en la misma granja. La visita de otras granjas de ñandúes
debe evitarse. La limpieza y desinfección adecuadas de
ropa, zapatos y equipo se debe hacer antes de regresar a
la parvada, después de la visita a exhibiciones, o granjas
de ñandúes o de cerdos. Toda introducción de nuevos ñan-
dúes a una granja debe tener un aislamiento mínimo de
60 días y obtenerse 2 a 3 cultivos cloacales negativos para
S. hyodysenteriae Las aves deben separarse en grupos
por edad y se deben implementar medidas estrictas
de bioseguridad para disminuir la transmisión potencial de
S. hyodysenteriae de aves adolescentes o adultas asinto-
máticas hacia aves susceptibles.
No existen vacunas disponibles para prevenir EIA,
aunque se han desarrollado vacunas muertas experimentales
y comerciales para prevenir la disentería en cerdos, han
tenido consecuenciasperjudiciales (43) o no han proporcio-
nado protección consistente (19, 22). .
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 Arthur A. Andersen,JamesE. Grimesy Priscilla B. ~rick
INTRODUCCiÓN
La clamidiosis aviar es originada por la bacteria Ch/amydia
psittaci. En un principio, la enfermedad en aves y humanos
se le denominó psitacosis o fiebre de los pericos (55), ya
que se reconoció primero en aves psitacinas y en humanos
relacionados con ellas. En 1941, Meyer (50) introdujo el
término ornitosis para diferenciar la enfermedad en, o con-
traída a partir de, aves domésticas y silvestres, de la enfer-
medad en, o adquirida a partir de, aves psitacinas. En la
actualidad se les considera similares a los dos síndromes
(67). Su separación temprana se basó en el supuesto de que
la omitosis en humanos era una enfermedad más ligera
que la psitacosis. Sin embargo, debe resaltarse que la enfer-
medad en humanos, contraída a partir de pavos, a menudo
es más intensa que la adquirida de las psitacinas.
Los serotipos de C. psittaci que infectan de manera
natural a las aves, son diferentes de aquéllos relacionados
con la clamidiosis en mamíferos; actualmente se sabede seis
serotipos que afectan a las aves. Cada uno parece relacio-
narse con un grupo u orden diferente de aves (2, 86).
En aves, la clamidiosis aviar suele ser sistémica y en
ocasiones mortal. Los signos clínicos varían mucho en in-
tensidad y dependen de la especie y edad del ave, y de la
cepa de clamidia. La clamidiosis aviar puede originar letar-
go, hipertermia, secreciones anormales, escurrimiento nasal
y ocular, y reducir la producción de huevo; los índices de
mortalidad llegan hasta 30%. En aves de compañía, los
signos clínicos más frecuentes son anorexia y pérdida de
peso, diarrea, eyecciones amarillentas, sinusitis e insufi-
ciencia respiratoria (54). Muchas aves, en especial las psi-
tacinas de mayor edad,tal vez no muestren signos clínicos; no
obstante, con frecuencia diseminarán el agente por amplios
periodos. La necropsia de las aves infectadas a menudo
muestra crecimiento del bazo e hígado, aerosaculitis fibri-
nosa, pericarditis y peritonitis (60, 80).
Las cepas de C. psittaci pueden infectar a los seres
humanos, así que deben tomarse precauciones cuando se
manejen aves infectadas o materiales contaminados. Mu-
343
chas de las infecciones se deben a la inhalación de aerosoles
infectantes; por tanto, se encuentran especialmente en ries-
go los empleados de procesadoras (como los inspectores
avícolas) y los trabajadores de granjas. También puede
infectarse el personal que se emplea para el procesamiento
posterior de la carne de pavo. Así como las palomas pueden
originar riesgos a la salud pública, principalmente a sus
productores. De menor importancia como posibles riesgos
a la salud pública son los pollos y faisanes.
En humanos, el periodo de incubación para la clami-
diasis aviar suele ser de 5 a 14 días; no obstante, se conocen
periodos mucho más largos. Las infecciones varían desde
una enfermedad inaparente, hasta una sistémica grave con
neumonía. Debido a que la enfermedad pocas veces resulta
mortal en pacientes adecuadamente tratados, es importan-
te conocer el riesgo y un diagnóstico tempranos. Por lo
general, los humanos infectados desarrollan cefalea, esca-
lofríos, emaciación y mialgia, con o sin signos de afección
respiratoria. Aunque esta última es común, los datos auscul-
tatorios pueden parecer normales o subestimar el grado de
la afección.
Una cepa clamidial humana (C. pneumonia cepa
TWAR) origina en humanos síntomas similares ce enferme-
dad (19, 21). El tratamiento recomendado es el mismo que
para la cepa aviar, así que no se requiere de un diagnóstico
diferencial. No obstante, si se desea obtener este último,
puede realizarse en laboratorios especializados, ya sea me-
diante la identificación del agente de algún aislamiento
obtenido, o por medio de la prueba de microinmunofluores-
cencia (MIF). Si el paciente no se ha expuesto a aves infec-
tadas y se desconoce el origen de la infección, debe
considerarse el diagnóstico diferencial.
Este capítulo estudia principalmente la clamidiosis
aviar tal como se desarrolla en las aves explotadas comer-
cialmente para la producción de carne y huevo, es decir,
pavos, patos y palomas. Debe resaltarse que la enfermedad
en aves de compafiía es muy similar, y que básicamente son
las mismas características, transmisión y diagnóstico de la
enfermedad. Para la clamidiosis en aves de compafiía, se
ha publicado (75) un resumen de la enfermedad y de los
344 . Enfermedades de las aves
procedimientos de control. Grimes (24) sintetizó los facto-
res de salud pública y otros relacionados con la clamidiosis
aviar como una infección zoonótica.
HISTORIA
Durante una pandemia de 1929 a 1930, que implicó por lo
menos a 12 paises, la clamidiosis aviar tuvo importancia
mundial. En EUA, la enfermedad se atribuyó a la importa-
ción de pericos verdes del Amazonas desde Sudamérica. En
1931, se aplicaron estrictas regulaciones a la importación
de pericos provenientes de paises tropicales; en otros se
reprimia la pandemia mediante las mismas medidas. Le-
venthal, Cole y Lillie (citado en 51) observaron de manera
independiente pequeftos cuerpos basófilos en los tejidos de
aves y seres humanos infectados y sugirieron que éstos
correspondian al agente causal. Bedson y Bland (citados en
51) pronto establecieron la relación etiológica entre estos
cuerpos basófilos y la enfermedad.
Durante los siguientes 20 aflos resultó claro que las
clamidias no sólo se limitaban a las psitacinas, sino que se
encontraban ampliamente distribuidas en casi todas las es-
pecies aviares y que las clamidias de otras especies de aves
se transmitian a los seres humanos. En 1939, se aislaron
clamidias de dos palomas enviadas al laboratorio de diag-
nóstico en Sudáfrica, provenientes de un criador de palomas
que estaba perdiendo algunas aves de sus parvadas. Pronto
se recuperaron aislamientos de palomas de carrera en Cali-
fornia y en Nueva York, se atribuyeron las infecciones en
los seres humanos al contacto con palomas. En 1942, prue-
bas serológicas demostraron que los patos y pavos también
podian infectarse de manera natural. Durante los tres si-
guientes aftos, se informó en California y Nueva York de
infecciones debidas al contacto con patos. Sin embargo, no
fue sino hasta principios del decenio de 1950 que se obtu-
vieron aislamientos tanto de pavos como de humanos en
contacto con pavos (51). La lista de especiesaviares, en que
se desarrollaban infecciones clamidiales de manera natural,
aumentó rápidamente: 130 especies de aves pertenecientes
a 12 órdenes se encontraban en una lista compilada por
Meyer (52).
La pandemia de clamidiosis de principios del de-
cenio de 1930 fue de alta virulencia, originando pérdidas
económicas importantes y varias infecciones humanas. La
preocupación pública condujo a mayores investigaciones.
Estos estudios conformaron la base para las recomen-
daciones y reformas en el manejo de aves en zonas de alta
incidencia de clamidiasis aviar y para el tratamiento, ma-
nejo y procesamiento de las aves con sospecha de tener la
enfermedad.
Durante el decenio de 1960, declinó la incidencia de
epidemias graves en EVA y Europa, aunque varios brotes y
pruebas serológicas concluyen que la clamidia aviar es un
riesgo continuo tanto para las aves como para los huma-
nos en contacto con ellas. En EVA, durante el decenio de
1980, se informó de brotes en pavos (30) y recientemen-
te en Europa(73, 87). En patoshacepoco se notificó un
inf'rpmpntn pn pl nl,mprn rle hrnte~ rlehirln~ a clamidia
(Capítulo 15)
relacionaron infecciones humanas con una cantidad de estos
brotes (8,. 43,.48,. 59).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La clamidiosisaviar se desarrolla a nivel mundial, variando
en mucho la incidencia y distribución según la especie del
ave y el serotipo del microorganismo clamidial. Las aves
psitacinas albergan primariamente a un serotipo de cla-
midia que es endémico y varias psitacinas se encuentran
infectadas crónicamente. Cuando dichas aves se hallan bajo
estrés, pueden enfermarse clínicamente o diseminar al mi-
croorganismo; en estos momentos pueden infectarse los
humanos. Por lo general, las pérdidas económicas y las in-
fecciones humanas siguen un patrón esporádico; sin em-
bargo, existen informes de brotes luego de la introducción
de aves infectadas en tiendas de mascotas o en domicilios.
En años recientes, se han utilizado extensamente antibióti-
cos para controlar la diseminación de la enfermedad y con el
fin de reducir el ríesgo para los sereshumanos. En palomas,
el patrón parece ser similar, con al menos dos serotipos
diferentes implicados.
En pavos, el patrón de la enfermedad es diferente: gran
parte de los brotes son explosivos, implicando a una o más
parvadas. Antes, se pensaba que la clamidia en pavos se
limitaba a EVA y a parvadas de críanza libre. En un brote
reciente en Holanda, que implicaba a pavos de carne comer-
cial criados en confinamiento, se encontró que era originado
por el mismo serotipo de C. psittaci que había provocado
grandes brotes en EVA (87). Antes, en Europa, siempre eran
discontinuos los informes acerca de clamidia en pavos, ya
que no se habían relacionado con ellos los casos humanos.
Se han serotipificado los aislamientos de una cantidad
de brotes en pavos, ocurridos durante los últimos 40 años
en EVA. Casi todos estos aislamientos pertenecen ya sea al
serotipo D (virulento del pavo) o al serotipo B (paloma),
el cual es menos virulento en el pavo (2); no existe alguna
indicación de que alguno de estos dos serotipos sea endé-
mico en pavos. Esto podría indicar que el agente clamidial
debe introducirse desde el exterior hacia los pavos, lo
cual ayudaría a explicar la naturaleza explosiva de los bro-
tes. El aumento en la crianza en confinamiento de los pavos
y en la prevención de la llegada de aves de vuelo libre con
los pavos, podrían contríbuir con la menor incidencia ob-
servada en los últimos años.
En patos, es más limitada la información acerca de la
epidemiología de las clamidias. En EVA no ha repre-
sentado un problema de importancia. En Europa hubo
una cantidad de brotes, algunos de los cuales se desarrollaron
en años recientes. Sólo se han serotipificado los aislamien-
tos de unos cuantos brotes europeos y todos han correspon-
dido al serotipo C (86); este serotipo también seha recuperado
de gansosy cisnes. Este estudio indica que el serotipo C de
C. psittaci es endémico en la población de patos; no obstante,
no existe mayor información acerca de si el agente establece
una infección crónica similar a la que se desarrolla en
psitacinas, o si puede transmitirse verticalmente por medio
Se del hllevo
 Clamidiosis(ornitosis) . 345

Para el productor avícola, las cepas clamidiales pro- nismo, que se adhiere a las células epiteliales cilíndricas
venientes de mamíferos no representan ningún pro- blanco y llega a entrar. Se cree que la rigidez de la mem-
blema. Avances recientes en la serotipificación utilizando brana del CE, se debe a la mayor cantidad de puentes
anticuerpos monoclonales y en la identificación de las cepas disulfuro entre las principales proteínas de membrana, y no
por medio de PCR-RFLP, demuestran que las cepas que se a una mayor matriz de peptidoglucano clásica de unión
presentan de manera natural en aves, son distintas a aquéllas cruzada, ya que no se encuentra ácido murámico. La distri-
de los mamíferos (1, 2). Los intentos por infectar aves con bución de aminoácidos en las paredes celulares de las cla-
cepas de mamíferos, por lo general resultan en infecciones midias es similar a la de las paredes celulares de Escherichia
fallidas o asintomáticas (45, 80). Las cepas aviares infectan coli, el contenido de la pared es en su mayor parte de proteínas
a los seres humanos y pueden originar neumonía grave; no (70%) y lípidos (5.1%), con el resto tal vez de carbohidratos
obstante, las infecciones suelen ser de resolución espontá- (47). Los CE no tienen movimiento, carecen de flagelos y
nea sin diseminación secundaria. de fimbrias.
El CR es la forma intracelular, metabólicamente activa,
que se divide mediante fisión binaria. Es más grande que el
CE, en casi 0.6 a 1.5 ~m de diámetro, y es osmóticamente
ETIOLOGíA frágil. Aunque se encuentran DNA y RNA en el CE y CR,
la proporción de RNA a DNA es mayor en el CR. Las formas
de CR sintetizan su propio DNA, RNA y proteínas pero
Clasificación resultan limitadas algunas de sus capacidades metabólicas,
cuando se comparan con bacterias colonizantes de vida
La mayor parte de las cepas clamidiales son especificas de libre. Por ejemplo, no pueden completar el ciclo de la
huésped y enfermedad. Resulta importante conocer la cla- pentosa y no utilizan piruvato por el cíclo del ácido tricar-
sificación de las clamidias para comprender qué enferme- boxílico. Pueden, sin embargo, catabolizar ácido pirúvico,
dades pueden ocasionar y su epidemiología. aspártico y glutámico, lo que genera COl y residuos 2- y 4-
El género clamidia se clasificó originalmente en dos de carbono.
especies, C. trachomatis y C. psittaci. Las cepas de la El genomaclamidiano es una molécula circular de DNA,
primera se separaron por su susceptibilidad a la sulfadiacina, con peso molecular de 6.6 x 108. Una molécula de este
acumulación de glucógeno en sus inclusiones y por la
producción de inclusiones vacuolares ovales (63). Así, se
clasificaba efectivamente a todos los aislamientos humanos
como C. trachomatis y a todos los de animales como C. psit-
taci, con algunas excepciones. En la actualidad, existen 18
cepas humanas de C. trachomatis en dos biovariedades,
linfogranuloma venéreo (LGV) y tracoma (89). Se han
aislado dos cepas no humanas de C. trachomatis; una es una
cepa murina que fue un aislamiento temprano y la otra
corresponde a un aislamiento comunicado recientemente a
partir de cerdos (46). El resto de los aislamientos clamidiales
se ubicaron hasta hace poco en la especie C. psittaci. Un
aislamiento respiratorio humano (TWAR), identificado du-
rante el decenio de 1980, se colocó en una especie aparte
(C. pneumoniae) representada P'or una cepa única (20).
Se ha propuesto una cuarta especie (C. pecorum) para in-
cluir las cepas de bovinos y ovinos, que pueden originar
poliartritis, neumonía, encefalomielitis y enteritis (16). Es-
tudios iniciales indican que C. pecorum incluirá también una
cantidad de cepas porcinas (46).
El resto de los aislamientos de C. psittaci todavía es un
grupo heterólogo (39), y es probable que sean l1ecesa-
rias más divisiones conforme se disponga de mayor infor-
mación. En la actualidad se conocen seis serovariedades
aviares y de 8 a 10 serovariedades de mamíferos (2, 69).

Morfología y propiedades bioquímícas

Existen dos presentaciones morfológicamente diferentes de
clamidias, llamadas cuerpo elemental (CE) y cuerpo reticu-
lado (CR) (figura 15-1). El CE es un cuerpo esférico, denso
y pequeño, de alrededor de 0.2 a 0.3 IJm de diámetro, que
rivaliza con los micoplasmas por ser lo más pequeño de las
procariotas; además, es la forma infecciosa del microorga-
Figura 15-1. Inclusión (INCLUS) de Chlamydia psittaci por
fotomicrografia electrónica de transmisión en células L929
infectadas. Las diferencias morfológicas de las clamidias
están presentes: cuerpos elementales (CE), cuerpos reticu-
lados (CR) y cuerpos intermedios (CI). 15 OOOx
346 . Enfermedades de las aves
tamaño puede aportar infonnación de cerca de 600 proteínas
diferentes, lo cual es casi un cuarto de la cantidad proporcio-
nadapor el genoma de E. co/i. Todas las cepas de C. tracho-
matis y algunas cepas de C. psittaci también presentan
plásmidos, pero todavía no se detennina su función (38).
Ciclo de desarrollo
Un ciclo de desarrollopoco usualcaracterizael crecimiento
de estas bacterias intracelulares obligadas en sus células
huéspedes eucariotas. El ciclo consiste de cinco fases prin-
cipales, de manera esencial: 1) adherencia y penetración
por el CE, 2) transición del CE metabólicamente inerte al
CR metabólicamente activo, 3) multiplicación del CR
mediante fisión binaria, lo que produce mucha progenie,
4) maduración de los CR no infecciosos a cuerpos elemen-
tales infecciosos, y 5) liberación de CE de las células
huésped (57,77).
El fenómeno inicial en el proceso infeccioso comienza
con la adherencia de CE de C. psittaci a las microvello-
sidades en la superficie apical de las células epiteliales
cilíndricas susceptibles. El CE viaja hacia abajo de las
microvellosidades y se localiza en las indentaciones de la
membrana plasmática eucariótica, algunas de las cuales se
asemejan a fosos cubiertos (44). Después, los CE se internan
en las invaginaciones de la membrana plasmática, por lo
cual la captación es análoga a un proceso semejante a la
endocitosis. Las vesículas endocíticas que contienen
C. psittaci escapan a la interacción de los lisosomas y avan-
zan hacia el área nuclear. Las clamidias permanecen rodea-
das y protegidas por la membrana endosómica durante todo
su desarrollo intracelular.
Puede haber alteraciones en la pared celular del CE y
resultar en una conversión del CE en CR. Estos cambios
incluyen primero la reducción en los puentes de enlace
disulfuro entre las proteínas de la membrana externa (37,
58). La síntesis de DNA, RNA y proteínas se inicia, lo cual
permite el crecimiento del CR y la división por fisión
binaria. No obstante, el CR no puede generar enlaces fosfato
de alta energía. Por lo mismo, su adaptación a un hábitat
intracelular se debe a su dependencia de las células eucario-
tas por energía. En este punto, las mitocondrias de la célula
huésped se colocan contra el endosoma-clamidiano agran-
dado, incapacitando así al CR para parasitar el ATP mito-
condrial, vía una ATP-ADP translocasa clamidiana. El ATP
se desdobla en ADP por una ATPasa del CR, y la fuerza
motora resultante del protón ayuda al transporte de nutrien-
tes (36). La clamidia posee unas proyecciones superficiales
cilíndricas poco comunes, que promedian un número de 18
y se distribuyen en un arreglo hexagonal. Estas proyeccio-
nes se anclan en la membrana citoplásmica y protruyen a
través de los orificios en la envoltura. La evidencia actual
sugiere que las proyecciones penetran la membrana endo-
sómica, que rodea la microcolonia clamidial en desarrollo,
lo que permite la captación de nutrientes del citoplasma de
la célula huésped (49).
La microcolonia clamidial en desarrollo se llama "in-
clusión " y puede contener de 100 a 500 progenies, lo cual
depende de la especie de clamidia. En algunos casos, las
inclusiones múltiples aparecen en las células infectadas con
C. lJsittaci (figura 15-2). En contraste, los endosomas po-
(Capítulo 15)
Figura 15-2. Múltiples inclusiones Chlamydia psittaci (Cal
10) en células L929 infectadas a las 24 horas. 450x. (Hodinka
Infect Immun.)
seedoresde C. trachomatis parecen fundirse con los próxi-
mos en el ciclo en desarrollo temprano, produciendo la
aparición final de por lo general una sola inclusión. Durante
48 horas, hay un notable aumento de acumulación de
glucógeno en la inclusión de C. trachomatis. Tal vez cuando
los nutrientes se hayan terminado, se libera la progenie de
CR maduros y condensados a CEo Con gran parte de las
cepas de clamidias, la célula huésped suele dañarse
gravemente para las 48 horas y la liberación de las cla-
midias es por medio de lisis. Se ha comunicado exocitosis
de las inclusiones, seguida de una "curación" de las es-
tructuras cavernosas abiertas donde se encontraban las
inclusiones (84).
La patología relacionada con psitasicosis humana in-
cluye exudado inflamatorio en los alveolos en los cuales hay
leucocitos polimorfonucleares, y de manera subsecuente,
fagocitos mononucleares. Los CE opsonizados son engol-
fados con rapidez por estas células y se destruyen en los
fagolisosomas. Sin embargo, si los CE no se encuentran
cubiertos por anticuerpos, complemento, o ambos, todavía
son internalizados de manera eficaz por las células fagoci-
tarias especializadas, pero su fin es diferente. La mayor
parte de las clamidias no sobrevive en los leucocitos poli-
morfonucleares de vida corta, pero C. psittaci sobrevive y
crece en los macrófagos (71).
EIlipopolisacárido específico de clamidias se traslada
hacia la superficie de la célula eucariota huésped infecta-
da concomitante con el crecimiento de CR activos (72). Se
considera que el exoglucolípido reduce la membrana plas-
mática en su fluidez, por tanto, protege a las clamidias de la
destrucción por células T citotóxicas. Hasta el momento es
asunto de controversia si este lipopolisacárido altamente
antigénico participa o no en a perpetuación de la enfermedad
clamidial incapacitante, por medio de la prolongación de la
respuesta inflamatoria y patología inmunitaria (81,82).
Características de tinción
Las clarnidias son suficientemente grandes como para
observarlas con un microscopio de luz, utilizando len-
tes especiales o tinciones selectivas. La tinción tiene la
ventaja que puede diferenciar especiesy serovariedades. En
preparaciones húmedas de frotis de tejidos infectados o

Figura 15-3. A. Fotomicrografía de contraste de fases de células mononucleares que contienen clamidias en exudado de
saco aéreo de pavo infectado con Chlamydia psittaci. B. Fotomicrografia de campo oscuro de célula mono nuclear en A. 4000x.
(Page.)
exudados, las clamidias intracelulares son lo suficientemen-
te grandes para ser visibles con aumentos de 800x o más en
microscopios de contraste de fases (figura 15-3A). Se ob-
servan con facilidad mediante iluminación de campo oscuro
(figura 15-3B). Con cualquier técnica, no obstante, no se
pueden distinguir de microorganismos micoplásmicos in-
tracelulares contaminantes. Cuando sólo se dispone de mi-
croscopios ópticos con luz brillante, se pueden ver las
clamidias en improntas de tejidos infectados portinción con
Giemsa, Castaneda, Maquiavelo, o Gimenez después de la
f~ación apropiada. Se observan de púrpura oscuro con
Giemsa, azul con Castaneda,y rojo con Maquiavelo y Gime-
nez, contra los fondos contrastantes. Se prefiere el método
Gimenez (18), para teñir clamidias en improntas de sacos
vitelinos de embriones de pollo infectados, y ha probado ser
útil para hacer diagnósticos presuntivos en examen micros-
cópico de improntas de sacos aéreos enfermos, bazos, y
pericardios de aves infectadas de manera natural (22).
En años recientes, se han desarrollado anticuerpos
monoclonales (MAb) y se encuentran disponibles para de-
tectar clamidias en muestras clínicas. Mientras el recurso de
la detección de antígenos es ligeramente menos sensible que
el cultivo, resulta más rápido y menos costoso. La especifi-
cidad de la tinción depende, en gran medida, de los anticuer-
pos monoclonales o antisueros que se utilicen, ya que
algunos tendrán reacciones cruzadas con otros microorga-
nismos gramnegativos. Por el momento, los laboratorios
desarrollan cuerpos monoclonales específicos de serovarie-
dad que puedan utilizarse para diferenciar las especies y
cepas de clamidias. El uso de estos anticuerpos está reem-
plazando la tinción con yodo para la identificación de las
cepas humanas de C. trachomatis.
En cultivos celulares infectados, las clamidias se ti-
ñen bien con Giemsa (figuras l5-4E,F), Gimenez (figura
15-4D) e inmonofluorescencia (IF; figura 15-4G). Todas
las clamidias son gramnegativas, pero la tinción de Gram
no es de valor práctico para identificar microorganismos
intracelulares.
Susceptibilidad a los antibióticos
La multiplicaciónde todaslas cepasde clamidias(excepto
paramutantesexperimentales)se inhibe en gran parteme-
dianteconcentraciones apropiadasde tetraciclinas,cloran-
Clamidiosis(ornitosis) . 347
fenicol y eritromicina y un poco menos por penicilina.
Algunas cepas se inhiben con D-cicloserina. Todas las cepas
de C. trachomatis se inhiben con sulfadiazina sódica. Por
variados mecanismos, las tetraciclinas, el cloranfenicol y la
eritromicina inhiben la síntesis de proteínas en los riboso-
mas clamidiales. La penicilina interfiere con la síntesis de
pared celular de la clamidia, lo cual interrumpe la fisión
binaria de los CR y, por tanto, la formación de CR anormal-
mente grandes, que no pueden madurar hacia CE; esto no
evita la infección de las células por los CE, la conversión de
CE en CR, o metabolismo de CR. La D-cicloserina actúa
de manera similar, pero la acción del fármaco puede rever-
tirse por la adición de alanina. Si se inhibe la multiplicación
por medio de sulfadiacina sódica, refleja la capacidad del
microorganismo pata generar ácido fólico. Esta inhibición
puede revertirse por la adición de ácido p-aminobenzóico.
Ciertos antibióticos tienen poco efecto o ninguno en el
crecimiento de las clamidias, y este hecho puede ser útil
en la selección de clamidias viables en suspensiones que
contienen bacterias contaminantes. Con este propósito, pue-
den utilizarse concentraciones de 1 mg/mL de sulfato de
estreptomicina, vancomicina y sulfato de canamicina. Las
clamidias tampoco se ven afectadas por la bacitracina, gen-
tamicina y neomicina.
Resistencia a agentes químicos y físicos
Las clamidiasson muy susceptibles a químicos que afectan
su contenido lipídico o la integridad de su pared celular. Aún
en un ambiente de restos tisulares, se inactivan con rapidez
por compuestos de superficie activa como los compuestos
de cuatemarios de amonio (Roccal) y solventes Iípidos. Son
un poco menos susceptibles a soluciones diluidas de desna-
turalizantes de proteínas, ácidos, y álcalis (metanol, etanol,
sulfato de amonio o de cinc, fenol, ácido clorhídrico o
hidróxido de sodio). La infectividad se destruye en minutos,
sin embargo, por exposición a desinfectantes comunes
como cloruro de benzalconio, soluciones alcohólicas de
yodo, etanol a 70%, peróxido de hidrógeno a 3% y nitrato
de plata; pero son resistentes a compuestos de cresil y
carbonato cálcico (79). Las suspensiones diluidas (20%) de
homogenados tisulares infecciosos se inactivan mediante
incubación en cinco minutos a 56 °C, 48 horas a 37 °C, 12
días a 22 °C y 50 días a 4 °C (61).
348 . Enfermedades de las aves (Capítulo 15)

Figura 15-4. A. Lesiones macroscópicas de pavos jóvenes con clamidiosis letal aguda, infectados por vía aérea. La membrana
pericárdica congestionada y engrosada, ha sido parcialmente retraída para mostrar la severa pericarditis y encrustaciones
epicárdicas. Además, son evidentes la cardiomegalia y la hepatomegalia (Page). B. Lesiones macroscópicas en pavo infectado
con una cepa virulenta de Chlamydia psittaci aislado de pavos en Carolina del Sur en 1973. El agrandamiento del corazón e
higado y la severa pericarditis son las lesiones más patentes (Page). C. Caso de campo de clamidiosis causada por Chlamydia
psittaci de baja virulencia. Las flechas señalan placas de fibrina en el corazón y el higado agrandado (Page). D a G.
Fotomicrografías de luz de inclusiones de especie de Chlamydia en células L929. (Winsor, Nettum y Grimes). D. C. psittaci
teñidas con Gimenez, 1600x. E. C. trachomatis teñidas con Giemsa, 4000x. F. C. psittaci teñidas con Giemsa, 4000x. G.
C D.o;ittaciteñidas con inmunofluorescencia 1600x

Las fonDas infecciosas densasde los microorganismos
en membranas de saco vitelino o tejidos de ratones pueden
preservarse de manera indefinida a -20 °C o menos, aunque
el congelamiento inicial y el subsecuentedescongelamiento
ocasiona una pérdida de títulos de 1 a 2 log\o. La infectivi-
dad de la suspensión se destruye después de seis ciclos de
congelamiento y descongelamiento (61). Las grandes for-
mas con paredes delgadas del microorganismo se inactivan
a -70 °C. Las paredes celulares de las fonDas densas se
destruyen por medio de ultrasonido a frecuencias de 100 KC
o por tratamiento de los microorganismos intactos con
deoxicolato sódico.
Estructura antigénica y toxinas
Las clamidias son antigénicamente complejas, constan prin-
cipalmente de un lipopolisacárido (LPS) inmunodominante
especifico de género y numerosas proteínas. El LPS es el
principal antígeno reactivo de superficie o grupo y tiene
alguna participación en la patogénesis; sin embargo, no
existeevidencia de protector al anticuerpode LPS. Seencuentra
relacionado química y serológicamenteal LPS de las entero-
bacterias mutantes Re. El LPS clamidiano posee por lo
menos tres epítopes antigénicos. Uno de ellos es un epítope
especifico de género, que no se ha detectado en alguna otra
bacteria; está constituido por un trisacárido de ácido 3-de-
soxi-D-mano-octulosónico (KDO). En los CE y CR se
encuentra expuesto en la superficie y es inmunoaccesible.
El LPS clamidial también contiene por lo menos dos epíto-
pes adicionales que se comparten con los epítopes LPS de
algunasbacteriasgramnegativas.Esto tal vez explique algunas
de las reacciones cruzadas que se observan a menudo con
algunas pruebas ELISA y también puede ser un factor en las
bajas concentracionesde títulos de fijación de complemento.
Se desconoce la cantidad de proteínas que producen las
ciamidias y por su importancia antigénica sólo se han estu-
diado algunas de ellas. La principal proteína de membrana
externa (PPME) tiene una masa molecular de aproximada-
mente 40 000 daltones(40 kD). Explica casi 60% de la masa
proteínica de la membrana externa y se asume que es de
importancia en la respuesta inmunitaria. Los MAb especi-
ficos de serovariedad a menudo neutralizan la infectividad
de las clamidias. Se piensa que estos MAb son contra la
PPME, ya que la especificidad de serovariedad se correla-
ciona con cambios en la PPME, según se determina median-
te PCR-RFLP. Sin embargo, estos MAb no son reactivos en
la prueba estándar de SDS-PAGE. Estos MAb neutralizan-
tes pueden reconocer a un trímero de la PPME (41). Los
epítopes conformacionales podrían explicar estos patrones
de reacción; dicho hallazgo debe acelerar el desarrollo de
alguna vacuna.
En las infecciones por C. trachomatis, también ha
recibido amplia atención una proteína de 60 kD. Se trata de
una proteína de choque de calor similar a la proteína de cho-
che de calor groEL, en microorganismos gramnegativos
(10,56). Se ha relacionado esta proteína con la hipersensi-
bilidad observada en ocasiones en las infecciones ciamidia-
les repetitivas. Se piensa que tiene una participación
importante en la formación de costras observadas en el ojo
y en las secuelas reproductivas posteriores a infecciones
ciamidiales repetitivas.
Clamidiosis(ornitosis) . 349
La toxigenicidad de las clamidias no se ha demostrado
por inoculación intravenosa en ratones con cultivos recien-
tes de saco vitelino. Parece estar vinculada con los compo-
nentes de pared celular y es neutralizable a través de
antisuero especifico. Se han verificado muchas reacciones
cruzadas entre las toxinas de clamidias de diferentes aves y
mamiferos.
Clasificación de las cepas
Durante años, se ha reconocido que C. psittaci es una
reunión de cepas genéticamente heterogéneas;se han hecho
numerosos intentos por clasificar estas cepas, incluyen-
do biotipificación, sueros convencionales, anticuerpo s mo-
noclonales y diversidad genética (39). Se ha utilizado con
éxito un panel de MAb especificos de serovariedad a 12
cepas aviares y de mamiferos, para serotipificar más de 200
aislamientos aviares (2, 86). Estos últimos se ubicaron
dentro de seis serotipos. Se ha sugerido que a las primeras
cuatro serovariedades se les denomine de la A a la D (86),
y desde entonces se han identificado dos variedades más.
En el cuadro 15-1 se proporcionan las serovariedades y las
especies aviares que se encuentran principalmente relacio-
nadas. Cuando se disponga de mejores métodos para aislar
y hacer crecer a las clamidias, se esperaque se agreguen más
cepas aviares, conforme se recuperen aislamientos de
más especies aviares.
La PCR-RFLP del genoma de PPME, utilizando la
enzima de restricción Alu 1,también seha utilizado con fines
de clasificación; se han publicado comparaciones que la
utilizan para comparar a C. trachomatis y algunas cepas de
C. psittaci. Los autores la han empleado con cepas aviares
representativas, con un acuerdo total con los resultados de
serotipificación de MAb. El método de elección dependerá
del laboratorio, ya que cualquiera de ellas se puede utilizar
con rapidez para clasificar los aislamientos aviares de cla-
midia.
Patogenicidad
Con base en la patogenicidad natural para las aves domés-
ticas, las cepas aisladas de C. psittaci se ubican dentro de
dos categorías generales: 1) cepas altamente virulentas
que originan epidemias agudas en las que fallece de 5 a 30%
A VS1 Psitacinas
B CP3 Palomas, gaviotas
C GR9 Patos, gansos
D NJ1 Pavos
E MN Palomas, pavos
F VS225 Psitacinas
350 . Enfermedades de las aves
de las aves afectadas y, 2) cepas menos virulentas que
ocasionan epidemias lentamente progresivas. Las cepas de
virulencia tanto alta como baja, parecen tener la misma
capacidad para diseminarse con rapidez por la parvada,
como lo comprueban los resultados de pruebas serológicas.
Tales estudios evidencian que más de 90% de las aves en
cualquier confinamiento, desarrollan anticuerpos al antíge-
no de grupo clamidial, al momento en que aparecen los
signos clinicos de enfermedad en la parvada. Las cepas
altamente virulentas se aislan con mayor frecuencia a partir
de pavos y en ocasiones, de aves silvestres sanas. Los
aislamientos serotipificados de uno de los brotes iniciales
con alta mortalidad, ha sido el serotipo D (2, 90). Estascepas
también se conocen como "toxigenas", debido a que en
huéspedesnaturales y experimentales producen rápidamen-
te la enfermedad letal con lesiones que se caracterizan por
extensa congestión vascular e inflamación de los órganos
vitales. Las cepas toxígenas tienen un amplio rango de
patogenicidad para los animales de laboratorio y pueden
originar infecciones humanas serias (algunas mortales)
en manejadores de aves e investigadores de laboratorio. Las
cepas de baja virulencia provocan epidemias de progresión
lenta con indice de mortalidad menor a 5%, cuando no se
complican con infecciones bacterianas secundarias o para-
sitarias. A menudo se han aislado las cepas de esta categoria
de pichones y patos, y en ocasiones de pavos, gorriones, así
como de otras aves silvestres. Los aislamientos de brotes en
pavos con baja mortalidad han sido de los serotipos B o E.
Por lo general, las aves infectadas con estas cepas no desa-
rrollan el daño vascular grave típico en las aves infectadas
con las cepastoxígenas virulentas, como tampoco presentan
tales signos clínicos obvios (80). A menos que altos niveles
de exposición alteren el equilibrio entre infección y resis-
tencia, los humanos son menos susceptibles a las cepas
halladas en pichones y patos.
Las clamidiosis en pichones, patos y ciertas aves psi-
tacinas, muchas veces puede acompañarse de infecciones
concurrentes con salmonelas. En tales casos, los indices de
mortalidad entre las aves son altos. Las clamidias se dise-
minan en grandes cantidades, y los huéspedes susceptibles
en el ambiente inmediato a las aves infectadas se exponen
a dosis que pueden resultar en enfermedad clínica.~
PATOGÉNESIS y EPIDEMIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Además de las infecciones por clamidias que se desarrollan
de manera natural en aves domésticas, Meyer (52) enlistó
más de 130 especies silvestres de aves que son huéspedes
momentáneos o prolongados. Los reservorios comunes de
clamidias en EVA incluyen aves salvajes y silvestres tales
como gaviotas de mar, patos, garzones, garzas, pichones,
tordos, zanates, gorriones domésticos y frailecillo, todas las
cuales se entremezclan con aves domésticas. Las cepas de
mayor virulencia de C. psittaci, se sabe que pueden. ser
llevadas y excretadas en grandes cantidades por las gaviotas
y garzas, sin algún efecto aparente en estos huéspedes.
Los huéspedes experimentales de clamidias aviares
puedenincluir, de hecho,cualquier especiedeave.No obstante,
(Capítulo J5)
las diferentes especies pueden variar en su susceptibilidad
con más o menos refracción, mientras que las infecciones
pueden establecerse con facilidad en otros. La duración de
la diseminación y la cantidad de clamidias diseminadas
puedenvariar considerablementedependiendode las especies
aviares. La producción de anticuerpos como consecuencia
de una infección por clamidias también puede ser diversa.
Los mamíferos de laboratorio utilizados para la clami-
diosis aviar son principalmente ratones y, en ocasiones,
cobayos; ambos pueden presentar infecciones clamidiales
de tipo natural. Por tanto, los investigadores que emplean
estos animales deben determinar el estado clamidial de la
parvada reproductora. Los conejos son refractarios a la en-
fermedad clínica originada en clamidias aviares, pero pueden
aprovecharse para producir anticuerpos monoclonales (90).
Las líneas de cultivo celular, como McCoy, células L de
ratón, HeLa, Vero, BHK21, BGM y otras pueden usarse
para propagar clamidias. Algunas cepas aviares son más
infecciosas que otras para las células L de ratón (90), aunque
seinforma que las célulasVero son mejores para el crecimiento
de algunas cepas (83). Para el aislamiento de C. psittaci de
aves (85), los cultivos celulares BGM han demostrado ser
igual de sensibles que los huevos embrionados.
Por lo general, las aves domésticas más jóvenes son
más susceptibles que los animales mayores, a la infección,
enfermedad clínica y mortalidad. La infección tanto en
pavos viejos como en gallinas reproductoras puede pasar
desapercibida a menos que las aves estén sometidas a con-
diciones de estréstales como traslado al mercado en camio-
nes muy llenos. Los pavos machos también pueden
presentar mayor mortalidad que las hembras.
Transmisión, portadores y vectores
El desarrollo de métodos para serotipificar rápidamente los
aislamientos de C. psittaci, incrementa la comprensión de
la enfermedad en aves. Es aparente que ciertas serovarieda-
des de esta bacteria se relacionan, por lo general, con cierto
tipo de ave (por ejemplo, las psitacinas) y de que algunas de
estas serovariedades tienen una relación similar a un pará-
sito con un huésped dado. Esto es, que la infección con
C. psittaci resultará en un portador inaparentemente infec-
tado que, bajo ciertas condiciones como el estrés, disemina-
rá el microorganismo. El problema del estado de portador
de este microorganismo se ha conocido durante años con
palomas y aves psitacinas, y es probable que suceda
con otras aves. Las clamidias recuperadas de las psitacinas
casi siempre son de la serovariedad A, y las de palomas y
gaviotas de la serovariedad B o serovariedad E (2, 86).
En pavos, no parece que las serovariedades relaciona-
das con la enfermedad sean endémicas, sino que son intro-
ducidas por medio de aves silvestres. Por lo general, los
aislamientos provenientes de grandes brotes clamidiales
pertenecen a la serovariedad B o a la serovariedad D (2, 86).
La primera serovariedad es común en palomas y se ha
aislado de palomas clínicamente normales; seha recuperado
de una cantidad de brotes con baja mortalidad en pavos.
Resulta dudoso que la serovariedadD, que por lo general se
encuentra en brotes de alta mortalidad, sea endógena en
la población de pavos. Si fuera así, podría requerirse un
cambio mayor en la virulencia para explicar la naturaleza

esporádica de los brotes. Por tanto, es probablemente endó-
gena en otras especiesde aves que en ocasionesconviven con
los pavos. Se desconoce la fuente o reservorio de esta
serovariedad.
Los aislamientos clamidiales de la serovariedad C se
han obtenido de patos y cisnes en Europa (86). La cantidad
de aislamientos serotipificados es demasiado baja para de-
terminar si se debe principalmente a una cepa de patos y
otras aves anseriformes; resulta interesante que no se ha
identificado a esta serovariedad en otras aves. En años
recientes, se han hecho algunos cuantos aislamientos clami-
diales a partir de casos mortales en aves corredoras; por lo
general, éstos han resultado de la serovariedad E, indican-
do que las aves corredoras pueden contraer la infección a
partir de palomas o gaviotas (3, 28).
Es probable que la transmisión de clamidias sea por
inhalación o ingestión de material contaminado. Pueden
encontrarse grandes cantidades de clamidias en el exudado
de las vías respiratorias y materia fecal de las aves infecta-
das. Cada vez es más aparente la importancia del exudado
de las vías respiratorias: en pavos, al principio se infecta la
glándula nasal lateral y permanece así por más de 60 días
(80). Los escobillados cloanales/orofaríngeos son más con-
sistentes para el aislamiento del agente que los escobillados
fecales, en particular durante las etapas iniciales de la infec-
ción. Durante los brotes, debe considerarse la transmisión
directa por medio de aerosolización del exudado respirato-
rio, como el método primario de transmisión.
La participación de los artrópodos en la transmisión de
las clamidias es incierta. Los ácaros de los nidos de pavos
pueden contener clamidias (15) Y durante una epidemia en
pavos del sur de California se sospechó de moscas simúlidas
como posibles métodos de transferencia (68). En pavos, no
se documentó la transmisión vertical por medio de huevo
(14,66), pero un experimento reciente en pollos seftalahacia
esta posibilidad (91).
Periodo de incubación, patogénesis,
signos, morbilidad y mortalidad, lesiones
macroscópicas e histopatología
Pavos
Page (60) describió la patogénesis de la clamidiosis experi-
mental cuando se expusieron pavos susceptibles mediante
vía aérea. A las cuatro horas, pequeñas cantidades de mi-
croorganismos habían penetrado los sacos aéreos abdomi-
nales y mesenterio, sin que hubieran grandes cantidades en
pulmones y sacos aéreos torácicos. Los microorganismos se
habían multiplicado en gran medida a las 24 horas, y a las
48 horas se podían hallar clamidias en pocas cantidades en
sangre,bazo, y riñones. Hacia las 72 horas, grandesnúmeros
de clamidias se encontraban en cometes y contenido de
colon. A los cuatro días se podían observar grandes canti-
dadesde clamidias en corazón. Conforme los microorganis-
mos se multiplicaban en pulmones, sacos aéreos, y
membranas pericárdicas se liberaban hacia la corriente san-
guínea, y se filtraban en el bazo, hígado y riñones o regre-
saban al ambiente por medio de secreciones nasales e
intestinales. Cuando las aves han muerto por clamidiosis
aguda, se encontró que estos tejidos contenían más de 108
microorganismos por gramo.
Clamidiosis(ornitosis) . 351
El periodo de incubación de la clamidiosis en aves
infectadas de manera natural varia, de acuerdo con las
cantidades de clamidias inhaladas y la virulencia (toxigeni-
cidad) de la cepa infectante para esasespeciesde huéspedes.
En experimentos, los signos definitivos de la enfermedad en
pavos jóvenes que reciben una cepa virulenta pueden ser
evidentes en 5 a lO días. En aves expuestas de manera
natural, a pequeñasdosis o en aves más grandes que reciben
mayores exposiciones, puede prolongarse el periodo. Las
cepas de baja virulencia, que ocasionan signos menos gra-
ves, pueden tener periodos de incubación indefinidos. Por
tanto, pueden ser 2 a 8 semanas después de la exposición,
antes de que los signos sean notables.
Los signosde la clamidiosis en pavos infectadoscon cepas
virulentas son caquexia, anorexia, y temperatura corporal
elevada.Las avesexcretanhecesamarillo verdosasy gelatino-
sas.La producción de huevo en las gallinas muy afectadas
disminuye con rapidez (60% de la producción cae de lO a
20%) y puede cesar de manera temporal o permanece muy
baja hasta la recuperación completa. Los signos de la enfer-
medad en una parvada infectada con cepas de baja virulen-
cia, por lo general son anorexia y lasitud, excretas verdes en
algunas aves con menos efectos en la producción de huevo.
En el máximo de la enfermedad en una parvada infec-
tada con alguna cepa virulenta, 50 a 80% de las aves muestra
signos clinicos mientras que la morbilidad de las cepas
menos virulentas es sólo de 5 a 20%. La mortalidad ocasio-
nada por las clamidias virulentas varía de lOa 30% y es de
sólo I a 4% con las cepas menos virulentas.
Las cepas menos virulentas originan lesiones macros-
cópicas que son similares a las que se ven con cepas viru-
lentas, sólo que menos graves y menos extendidas. En
infecciones muy graves con cepas virulentas, los pulmones
muestran una congestión difusa y la cavidad pleural puede
contener exudado fibrinoso. En casos letales, la cavidad
se llena de un trasudado oscuro. La membrana pericár-
dica se engrosa, congestiona y se cubre de exudado fibrino-
so. El corazón puede encontrarse agrandado y su superficie
cubierta con placas de fibrina o encostrado con exudado
amarillento escamoso (figura 15-4A, B). De manera indu-
dable, el grave daño a los pulmones y al corazón, es la
principal causa de muerte. El hígado aumenta su tamaño y
se aprecia descolorido y puede estar cubierto con fibrina
gruesa. Los sacos aéreos se engrosan y cubren de exudado
fibrinoso. El bazo se aprecia crecido, oscuro y suave, y
puede cubrirse con manchas grises blancuzcas que repre-
sentan áreas de proliferación celular focal. En la serosa
peritoneal y el mesenterio existe congestión vascular y
pueden estar cubiertos por exudado fibrinoso espumoso
blanco. Todos estos exudados contienen grandes cantidades
de células mononucleares en cuyo citoplasma se ven nume-
rosas microcolonias citoplásmicas de CR clamidiales. El
exudado fibrinoso encontrado en todos los órganos y tejidos
de las cavidades torácica y peritoneal, refleja el daño vascu-
lar, así como una mayor respuesta inflamatoria ocasionada
por la multiplicación continua de los microorganismos.
En las aves que sobreviven a la infección con una cepa
de baja virulencia, los pulmones pueden no afectarse de
manera seria, sin embargo, la multiplicación de los microor-
ganismos en el epicardio puede resultar en formación de una
o más placas de fibrina en el corazón (figura 15-4C).
352 . Enfermedades de las aves
Beasley y colaboradores (11) descubrieron los cam-
bios histopatológicos sucedidos en pavos de varias edades
inyectados por vía intratraqueal con la cepa virulenta TT de
C. psittaci. Observaron tanto cambios proliferativos como
necrozantes, comparables con los provocados por otras
cepas clamidiales en otras especies (con la excepción de
necrosis focal de hígado, que es notable en pericos y rato-
nes). Los cambios celulares específicos y correspondientes
al daño del órgano fueron más graves y extensos en pavos
jóvenes que en animales más viejos. La mayor parte de las
aves examinadas tenían traqueítis caracterizada por infiltra-
ción extensa de células mononucleares, linfocitos, y heteró-
filos en la lámina propia y submucosa. En las áreas más
afectadas no hay cilios. Este extenso daño traqueal no es
típico necesariamente de las aves infectadas de manera
natural, y puede deberse a la inoculación intratraqueal de
grandes números de microorganismos. Se detecta neumoni-
tis epiteloide de diversos grados en 80 a 100% de aves de
10 semanasde edad, pero con menor frecuencia (10 a 20%)
en aves adultas. Los pulmones de las aves muy afectadas
están congestionados y con extensa infiltración de los bron-
quios terciarios y túbulos respiratorios con grandes células
mononucleares y fibrina. También necrosis de células indi-
viduales y grandes áreas de tejido; se afectaron por igual el
parénquima y el estroma.
En la mayor parte de los pavos infectados hubo exuda-
dos intlamatorios fibrinosos a fibrinopurulentos en las su-
perficies respiratorias y peritoneal y en el epicardio. El
pericardio y epicardio se engrosaron por hinchazón de los
vasos congestionados y por un exudado inflamatorio que
contenía fibrina, grandes células mononucleares, y cantida-
des variables de linfocitos y heterófilos.
Se observó miocarditis infecciosa en más de la mitad
de las aves infectadas, pero hubo arteritis en sólo 8%. Se
halló hepatitis en 90% de las aves, y en individuos muy
enfermos, dilatación difusa con infiltración de células mo-
nonucieares, linfocitos, y heterófilos. Las células de Kupffer
proliferantes e hinchadas, se encontraban llenas con restos
y pigmento amarillo, que se pensó era hemosiderina. Las
células hepáticas necróticas esparcidas en todo el órgano
tenían pequeñas necrosis focales. Los pavos enfermos de
manera aguda tuvieron enteritis catarral. Los bazos en la
mayor parte de las aves se apreciaban alterados con prolife-
ración celular y necrosis que ocasiona agrandamiento y
apariencia moteada, que era más notable en aves jóvenes
que en aves de más edad.
Los microorganismos también produjeron orquitis y
epididimitis, los cuales parecen tener una afinidad por el
epitelio germinal activo (12). Las células intlamatorias y la
fibrina parecen relacionadas con el epitelio descamado y
necrótico que llena los túbulos seminíferos con exudado
eosinofllico. También se descubrió en muchas aves que la
causa inmediata de muerte en machos adultos fue la rotura
de vasos sanguíneos testiculares por hemorragia masiva
interna. Los cerebros de seis aves enfermas examinados, no
presentaron cambios significativos.
Las cepas menos virulentas de C. psittaci también
causaron proliferación celular, necrosis de los principales
órganos y congestión vascular en pavos, pero las lesio-
nesson menosextensasy severas(excepto en los sacosaéreos)
que aquéllas ocasionadas por las cepas más virulentas. La
(Capitulo 15)
neumonitis sólo se aprecia en aves que mueren por la
enfermedad.Las infeccionescon cepasde baja virulencia
tienden a provocar infeccionescrónicasprolongadascon
bajamortalidad(17).
Patos
La clamidiosis en patos domésticos no es una enfermedad
importante en EVA, pero tiene relevancia económica y
representaun riesgo para la salud pública en Europa. La epi-
demia más grave sucedió en Checoslovaquia entre 1949 y
1963, Y Strauss la revisó en detalle (78). La clamidiosis en
patos es una enfermedad grave, debilitante, muchas veces
letal, en la cual los patos jóvenes desarrollan temblores,
marcha desequilibrada y caquexia. Se vuelven anoréxicos
con contenido intestinal acuoso y verde. Desarrollan una
descargaserosapurulenta en ojos y narinas, lo que provoca
que las plumas de la cabezase llenen de exudado. Conforme
avanza la enfermedad, los patos se emacian y mueren en
convulsiones. Los indices de morbilidad varian de lOa 80%
y la mortalidad de Oa 30%, los cuales dependen de la edad y
la presencia de infecciones concurrentes con salmonelas.
En Europa y Australia se desarrolló en años recientes
una cantidad de brotes en patos, en los cuales los signos de
enfermedad en algunos brotes fueron minimos o ausentes
(8,43,48, 59). Las muertes y los signos clinicos se relacio-
naron con el estrés por manejo o con la infección debida a
otros agentes. El cambio aparente en la patogenicidad po-
dria atribuirse ya seaa una modificación en la virulencia del
agente clamidial o en el control mejorado de otros agentes
sinergisticos de enfermedad. A pesar de este cambio en la
patogenicidad, las clamidias en patos han permanecido
como un problema de salud pública, ya que se enfermó una
gran cantidad de trabajadores y dos de ellos fallecieron.
Pichones
Se desconoce el periodo de incubación para la clamidiosis
en pichones. La infección es endémica y se cree que se
perpetúa de manera primaria por un ciclo de transmisión
padres-a-nido (13,53).
Los signos de la clamidiosis sin complicaciones en
pichones son variables, pero aquellos que desarrollan la
enfermedad aguda presentan anorexia, falta de crecimiento
y diarrea. En algunos de ellos hay conjuntivitis, párpados
hinchados, y rinitis (figura 15-5). La dificultad respiratoria
se acompaña por sonidos de sonaja. Conforme progresa la
enfermedad, las aves se debilitan y emacian. Las que se
recuperan son portadoras asintomáticas de la enfermedad;
algunas no muestran signos, o cuando mucho presentan
diarrea pasajeray se convierten en portadoras. La salmone-
losis o tricomoniasis exacerban la enfermedad en los porta-
dores de clamidias, lo cual resulta en signos y lesiones de la
enfermedad aguda. Los estudios serológicos indican que
30 a 90% de los pichones padecen infección por clamidias
con un indice de infección activa de 19.9% (51).
Las lesiones macroscópicas de la clamidiosis sin com-
plicaciones en pichones son exudados fibrinosos en los
sacos aéreos engrosados, serosa peritoneal, y en ocasiones
el epicardio. El higado, por lo general, se hincha y se
encuentra friable y descolorido. El bazo puede estar aumen-
tado de tamaño, suave y oscuro. Se observan cantidades de
uratos más altas de lo normal en el contenido de cloacas, en
 Clamidiosis(ornitosis) . 353

caso de que se presente la enteritis catarral. Las infecciones

menos graves pueden implicar sólo al hígado o a los sacos
aéreos. Algunas diseminadoras infectadas no presentan le-
siones (66).

PoI/os
La evidencia epidemiológica y de laboratorio señalan que
los pollos parecieron ser relativamente resistentes a la en-
fermedad ocasionada por C. psittaci. La infección aguda
progresa a enfermedad y mortalidad sólo en avesjóvenes y
la incidencia de las epidemias actuales es muy baja. En
experimentos, aún las avesjóvenes son resistentes a muchas
cepas de C. psittaci. Las aves tienen pericarditis fibrinosa y
hepatomegalia en los casos agudos. Casi todas las infeccio-
nes que se desarrollan de manera natural en pollos son
in aparentes y pasajeras; sin embargo, se ha informado de
casos clínicos con conjuntivitis, pericarditis, perihepa.itis y
aerosaculitis (7, 9).

Gansos
Varios investigadoresobservaronde maneraincidentalen
estudiosde clamidiosisen patos,la enfermedaden gansos
y se han aisladoC. psittaci a partir de los tejidos enfermos
(78). La enfermedadclínica y los hallazgosa la necropsia
fueronparecidosa los encontradosen patos.

Faisanes
Se han aislado clamidias de baja virulencia provenientes de
tejidos de faisanes enfermos criados en granjas, pero en
estas aves no se mencionan epidemias a gran escala (51).
De las investigaciones serológicas en faisanes silvestres y
faisanes criados de manera comercial en Illinois (51), y Iowa
(30), se concluye que la incidencia de la infección con
clamidia es muy baja en el medio Oeste. Strauss (78), sin
embargo, informa que los humanos contraen la psitacosis
despuésde tener contacto con faisanes. Pareceprobable que
tanto los faisanes silvestres como domésticos estén expues-
tos de manera ocasional a clamidias infecciosas excretadas
por otros huéspedes, pero se desconocen los factores que
evitan la clamidiosis aguda en esta especie.

Inmunidad
La inmunidad a las clamidias, por lo general, es baja y de
breve duración. No obstante, conforme envejecen, las aves
se toman más resistentes a la enfermedad clínica, a pesar de
que se desarrolle la infección. De manera notable, los picho-
nes son refractarios a la infección que provoca enfermedad,
aun con cepas muy virulentas.
En pavos, hay cierto grado moderado de resistencia al
daño en los órganos a la edad de 15 semanas (12), Y tal vez
aumente un poco con la edad. El grado de inmunidad activa
a la re infección inducida en pavos mediane infección natural
no se ha probado, así como tampoco la resistencia provo-
cada por la infección experimental con microorganismos de
baja virulencia. Sin embargo, se sabe que hay cierta inmu-
nidad posinfección en pavos, de acuerdocon los experimentos
de Page (66). Al progreso de la infección iniciada mediante
una dosis oral de clamidias, y después diseminada por Figura 15-5. Pichón sin signos de infección clamidial (arri-
medios naturales en un grupo de 19 pavos, le siguieron los ba), conjuntivitis clamidial moderada (en medio), y conjunti-
intentos por aislarlas de sangre y luego las observaciones vitis clamidial severa (abajo). (Jansen.)
354 Enfermedades de las aves
clínicas. En varios momentos en un periodo de 47 días, cada
ave desarrolló clamidemia, hipertermia y leve anorexia. La
clamidemiaduró 10 díasen cada ave, pero a continuación
sobrevino normalidad clínica y resistencia aparente a una
infeccíón posterior en corriente sanguínea, a pesar de la
contaminación ambiental, suficiente para infectar a todas las
aves no expuestas.
La resistencia e inmunidad en patos no ha sido sufi-
cientemente estudiada. Los pichones parecen ser resistentes
de manera innata a muchas cepas aviares de C. psittaci,
incluso a las más toxígenas, pero son muy susceptibles a los
aislamientos de pichones y gorriones (51, 62).
Tanto los anticuerpos como la inmunidad celular pare-
cen ser importantes en la resistencia a la reinfección con
clamidias. Un estudio reciente de inmunidad contra C. tra-
chomatis en cobayos indica que 19G sérica, IgA secretora y
la inmunidad celular comienzan a disminuir a los 30 días
posinfección y la reinfección puede presentarse con facili-
dad (70). De manera adicional, la inmunidad completa a la
tercera infección no duró más después de que los animales
se recobraron de dos infecciones previas.
DIAGNÓSTICO
Recolección de muestras y examen directo
Los métodos utilizados para diagnosticar clamidiosis aviar
varían mucho entre los laboratorios. El método preferido es
el aislamiento e identificación del microorganismo. Debido
al tiempo implicado, a la necesidad de muestras de alta
calidad y al riesgo para el personal de laboratorio, a menudo
se utilizan otras técnicas, que incluyen tinción histoquímica
de exudado, frotis fecales o frotis de impresión y la tinción
inmunoquímica de frotis y preparaciones cito lógicas. Re-
cientemente, se han utilizado técnicas ELISA y PCR; sin
embargo, por el momento no se ha establecido la sensibili-
dad y especificidad de dichas pruebas.
Las muestras a conseguir dependerán de los signos de
la enfermedad, ya que a menudo la clamidiasis en un ave es
sistémica. Las muestras deben obtenersede manera aséptica,
en especial para el aislamiento, ya que pueden interferir
materias contaminantes con el resultado de la prueba. A la
necropsia, los tejidos de elección son sacos aéreos, bazo,
pericardio, corazón, hígado y riñón; en aves vivas, las
primeras elecciones son cepillado cloanal/orofaríngeo y
cepillados cloacales (5, 6). No deben recolectarse heces
para intentar aislamientos, a menos que no exista otra alter-
nativa. Si se encuentran indicados por los signos de la
enfermedad, pueden muestrearse sangre heparinizada, ras-
pados conjuntivales y líquidos peritoneales.
Si las muestras están destinadas para aislamiento, es
necesario un manejo adecuado para evitar la pérdida de la
infectividad de las clamidias durante el envío y el manejo.
Para el caso de las clamidias, resulta satisfactorio un medio
de transporte desarrollado para ricketsias, consistente en
sacarosa-fosfato-glutamato (SFG). El medio, como se reco-
mienda para clamidias, consiste de SFG buferado (sacarosa,
74.6 giL; KH2PO4, 0.512giL; K2HPO4, 1.237 gIL Y áci-
do L-glutámico, 0.721 gIL), y puede someterse al autoclave
o filtrarse (76); a esto se le agrega 10% de suero de ternero
(Capítulo 15)
fetal y antibióticos. El medio de transporte puede utilizarse
como un diluente para congelar las clamidias. No deben
congelarse las muestras si se procesarán en 2 a 3 días. De
manera similar, resulta satisfactoria una solución fosfatada
de sacarosa,albúmina (bovina) a pH de 7.2, con antibióticos
ácido para preservar la efectividad clamidial (29).
Tinción histoquimica
Pueden detectarse clamidias en frotis y cortes de tejido
embebido en parafina mediante numerosas técnicas. Por lo
general, se utilizan las técnicas de tinción de Gimenez y de
Giemsa. Se ha publicado (4) una técnica Gimenez modifi-
cada o PVK como de uso rutinario en una serie de labora-
torios. En esta prueba, los CE clamidiales aparecerán rojos
contra un fondo verde.
Tinción inmunohistoquimica
Esta técnica es otro método para la detección de clamidias
en preparados cito lógicos e histológicos; es más sensible,
pero su interpretación requiere de experiencia. La tinción
puede utilizarse ya seamediantelF o inmunoperoxidasa; se
ha publicado una cantidad de procedimientos (4,88). Debe
resaltarse que ciertos anticuerpo s monoclonales no detectan
con facilidad a las clamidias fijadas en formol. Algunos
anticuerpo s monoclonales a sueros de LPS y policlonales,
pueden reaccionar con ciertas cepas de bacterias gramnega-
tivas. Por lo general, esto no representa algún problema para
el personal de laboratorio con experiencia en clamidias.
ELISA es una técnica relativamente reciente y puede
tener un potencial para el futuro. Para la detección de
clamidias en aves (88), se ha intentado la prueba ELISA
elaborada para humanos; estas pruebas detectan el LPS o el
antígeno específico de género y reaccionarán con los aisla-
mientos de C. psittaci de otras aves. Un problema consiste
en que el LPS clamidial comparte ciertos epítopes antigéni-
cos con otras bacterias gramnegativas y éstos pueden reac-
cionar de manera cruzada, lo que ocasiona una gran cantidad
de positivos falsos. En los equipos recientemente diseñados
se han reducido o eliminado las reacciones cruzadas me-
diante una selección más cuidadosa de los anticuerpos mo-
noclonales. No obstante, estos equipos carecen todavía de
sensibilidad: gran parte requiere 500 o más microorganis-
mos para proporcionar una reacción positiva; buenas técní-
cas de cultivo las sobrepasarán en sensibilidad. Por lo
general, se percibe que se puede confiar en estaspruebas, si
existe un resultado positivo a partir de un ave con signos de
clamidia; de cualquier modo, deben cuestionarse las reac-
ciones negativas en un ave enferma o las reacciones positi-
vas a partir de aves normales.
La técnica más reciente, PCR, se ha utilizado para
detectar clamidias en aves (42). Este es un área nueva de
investigación y de estudios de comparación con aislamien-
tos. Las pruebas PCR desarrolladas para utilizarse en huma-
nos son altamente específicas y sensibles; sin embargo, sólo
detectan las cepas humanas de C. tra(:homatis.
Preparación de muestras e inoculación
Los intentos de aislamiento pueden hacerse mediante la
inoculación de muestras procesadas adecuadamente en
cultivos celulares de monocapa, en saco vitelino de embrio-
nes de pollo de siete días o en ratones a través de la vía

intraperitoneal. Una suspensión a 20% (p/v) de una muestra
apropiada, se logra en un diluente apropiado conteniendo
antibióticos que controlarán las bacterias ordinarias sin
algún efecto para clamidia (véase Susceptibilidad a los
antibióticos). Las suspensiones de la muestra se centrifugan
ligeramente (menos de 800 x g) durante 15 a 20 minutos
antes de inocular el sistema de huésped deseado.
Aislamiento
Los cultivos celulares son el método más conveniente para
aislar las cepas aviares de C. psittaci. Las líneas celulares
más utilizadas son McCoy, HeLa, Yero y L929, aunque
puede utilizarse otra cantidad de cultivos celulares; se utili-
za un medio de cultivo tisular, así como procedimientos
estándar. El equipo y los materiales de laboratorio deben ser
adecuados para: 1) teñir y examinar las inclusiones clami-
diales mediante IF directa u otras técnicas de tinción apro-
piadas, 2) permitir la centrifugáción del inóculo en
monoestratos celulares a 37 °C o tan cercano como sea
posible, 3) permitir la tinción y el examen 2 a 3 veces durante
un pasaje, 4) permitir el pasaje ciego a los 6 a 7 días, y
5) proporcionar protección a los humanos en contra de una
probable infección. Los pequeños frascos de fondo plano
(frasco ámpula de un dracma) o las placas de cultivo de
uso múltiple de 24 porciones con vidrio de 12 mm de diá-
metro, satisfacen estos requerimientos y se utilizan con
frecuencia (4, 22). Por lo común, se inoculan 3 a 4 frascos
con el fin de permitir tanto el examen del cultivo en va-
rios momentos como el repasaje de muestras negativas seis
días después de la inoculación.
Es frecuente suprimir la división celular con el fin de
aumentar los nutrientes para el crecimiento de las clamidias
y con el propósito de permitir una observación más prolon-
gada de los cultivos celulares infectados. Las células hués-
ped pueden suprimirse mediante irradiación o químicos
citotóxicos; estos últimos incluyen a 5-yodo-2-desoxigiodi-
na, citocalacina B, cicloheximida y cloruro de emetina (40).
La cicloeximida es la más utilizada y se agrega al medio en
0.5 a 2.0 J.1g/mL,al momento de la inoculación del monoes-
trato. En ciertas operaciones, la emetina puede tener una
ventaja, debido a que se puede extraer después de tratar a
las células durante cinco minutos con 0.5 J.1g/mL;después
de retirarla, pueden infectarse las células y recubrirse como
normal. Los efectos de estos fárrnacos en la replicación de
las clamidias pueden ser variables; sin embargo, no parecen
tener efecto o un posible efecto potenciador en el crecimien-
to de las cepas aviares de clamidias.
Otro método utilizado para potenciar el índice de in-
fección, consiste en centrifugar el inóculo en el monoestrato
celular. De manera rutinaria, la centrifugación se hace de
500 a 1500 x g durante 30 a 90 minutos; se prefieren las
temperaturas cercanas a 37 °C. Luego de la centrifugación,
el inóculo se retira y reubica con medio de cultivo tisular
que contenga al inhibidor de la división celular adecuado y
entonces se incuba de 37 a 39 °C.
Se tiñen los monoestratos y se examinan en busca de
inclusiones en el día 2 o 3, y en el 5 o 6 posinfección. Antes
de teñir, se fijan primero los monoestratos mediante acetona
o una mezcla de metil alcohol-acetona dependiendo del
cultivo celular.
Clamidiosis(ornitosis) . 355
Por medio de IF directa (4) se prefiere demostrarla
inclusión clamidial; tambiénpuededemostrarsemediante
IF indirectao técnicasinmunohistoqufmicaso histoquími-
cas,en especialGimenez,Giemsao Macchiavello.
Inoculación en embriones de pollo
Los huevos de pollo fértiles incubados durante 6 o 7 días a
39 °C, se inoculan a través del saco vitelino con 0.2
a 0.5 mL/embrión. Los huevos para este propósito deben
proceder de aves que no hayan consumido antibióticos
clamidiostáticos en su alimento. Los embriones inocu-
lados deben incubarse a 39 °C, debido a que esta tempera-
tura se acelera de manera importante el crecimiento
clamidial (64). La lesión predominante que se observa en
los embriones que fallecen por infección por C. psittaci, es
la congestión vascular del saco vitelino. Los sacos vitelinos
se obtienen de embriones que mueren de 3 a 10 días después
de la inoculación; si no hay embriones muertos deben
realizarse uno o dos pasajesciegos. Se preparan impresiones
por contacto para tinción y examen microscópico, o se
inocula el saco ovitelino obtenido en cultivos tisulares de
monoestrato y se identifican posteriormente con MAb es-
pecíficos para clamidia.
Identificación
Para reconocer como C. psittaci a un aislamiento clamidial
puro debe tener microcolonias (inclusiones) que sean den-
sas y de forma variable. Esto se demuestra con rapidez en
cultivos celulares infectados teñidos con el método Gime-
nez u otro método histoquímico. Las inclusiones no deben
contenerglucógeno,queesdetectablepor tinción con yodo
de los microorganismos en cultivos celulares. Por otra parte,
el crecimiento del aislamiento no se debe inhibir más de
10 veces (DLso) en embriones de pollo, que también
se inoculan con 1 mg de sulfadiazina sódica/embrión cuan-
do se comparan con embriones sin fánnaco.
La presencia de antígeno Ch/amydia (específico de
género) en cultivos celulares, sacos vitelinos de embriones
de pollo, o tejidos o exudados de ratón, puede detectarse,
además, con anticuerpos fijadores de complemento, para
identificar al patógeno como un aislamiento de clamidias.
La inmunofluorescencia directa e indirecta, con inmunoglo-
bulinas conjugadascon isotiocianato de fluoresceína, pueden
usarse para el mismo propósito como sucede con los mé-
todos de ELISA directo o indirecto con inmunoglobulinas
conjugadas con enzimas apropiadas.
Serología
Se revisaron los diferentes métodos serológicos para
detectar anticuerpos clamidiales en fechas recientes (23).
Por tanto, sólo se tratarán los métodos más comunes, los
más recientes se analizarán con más brevedad.
La fijación de complemento (FC) es un método muy
utilizado para detectar anticuerpos clamidiales. Esto en
parte se debe al antígeno que contiene un carbohidrato
inmunodominante de clamidias que induce con rapidez
anticuerpos fijadores de complemento. Tales anticuerpos
no son indicativos de inmunidad a la reinfección por cla-
midias. No obstante, son útiles para detectar la infección por
356 . Enfermedades de las aves
clamidias, en especial en una parvada. Por lo general, títulos
más altos (>= 64 en aves domésticas) son indicativos de una
infección actual o reciente. Si se obtienen títulos más bajos
puede requerirse repetir las pruebas en lOa 14 días para
detectar cualquier cambio en los títulos. Un aumentode cuatro
veces o más se considera diagnóstico de una infección por
clamidias. El suero de cobayo como una fuente de comple-
mento para la prueba debe provenir de animales libres de
clamidias.
Fijación de complemento directa
El uso de antígeno preparado a partir de clarnidias pro-
pagadas en cultivos celulares (31) se usa en un micro-
procedimiento para detectar anticuerpos clarnidiales en suero
de pavo (35), en suero de aves silvestres (29) y en sueros de
aves psitácinas (22). La prueba de fijación de complemento
es relativamente sensible para detectar anticuerpos clarni-
diales. Están publicados los detalles del microprocedimien-
to y para el método de la producción de antígeno (32).
Fijación de complemento directa modificada
Al agregar suero normal de pollo fresco a una concentración
de 5% (v/v) al complemento, se aumenta la sensibilidad
del procedimiento de fijación de complemento (29), as! que
se puede utilizar para probar sueros de especies de aves
cuyos anticuerpos no fijan de manera normal el complemen-
to de cobayo.
Aglutinación en látex y aglutinación de cuerpos
elementales
Estos métodos se desarrollaron para utilizarse con suero de
aves psitacinas. Sin embargo, también se ha demostrado
que la prueba de aglutinación en látex (AL) es útil para la
detección de anticuerpos en suero de pavos (25) y para
probar sueros de palomas y gaviotas (26); se desconoce su
utilidad para los sueros de patos y gansos. El método de AL
detecta de manera predominante IgG, pero también IgM
(33). Su principal desventaja es que no es tan sensible como
la FC directa, que sólo detecta actividad de IgG en sueros
de aves (33), ni tan sensible como la prueba de aglutina-
ción de cuerpos elementales (ACE) descrita recientemente,
que sólo detecta actividad de IgG (27, 34). Se ha evaluado
la prueba ACE y en la actualidad se utiliza para sefíalar la
actividad de anticuerpos en varios tipqs de aves. Debe tener
valor para detectar infecciones actuales o recientes, ya que
revela la actividad de IgM.
Microinmunofluorescencia indirecta e
inmunofluorescencia indirecta
Para la serotipificación de C. trachomatis en humanos se
han utilizado ampliamente las pruebas MIF indirecta e IF
indirecta (IFI), y recientemente para identificar si una res-
puesta inmunitaria en humanos se debe a C. trachomatis,
C. pneumonia o C. psittaci. Los principios de las pruebas
son similares en el sentido de que ambas son una prueba IF
indirecta, con la prueba IFI para determinar reacciones a
inclusiones en cultivos celulares infectados y la prueba MIF
detectando los CE adheridos a una laminil1a de microsco-
pio. Un informe (74) comparó estas pruebas con FC y
ELISA para la medición de anticuerposen suerosde paloma y
encontró que las pruebasIFI y MIF eran altamenteespecíficas
(Capítulo 15)
y eficientes. Las pruebas se emplean en la serotipificación
de aislamientos aviares (2, 86) Y tienen un potencial como
pruebasserológicas.Los métodos serológicos anteriores que
ya no se utilizan de manera tan amplia, por ejemplo, la
aglutinación rápida en placa y la aglutinación en tubo capi-
lar, inhibición de FC indirecta, hemaglutinación pasiva, in-
munodifusión y otras se describen en otra parte (23).
Los métodos más recientes, como la ELISA indirecta
y la IF indirecta, se están utilizando, pero necesitan mayor
investigación y evaluación para determinar su utilidad. En
Alemania (75) se desarrolló y utilizó ampliamente una
ELISA de inhibición competitiva (también denominada
"bloqueadora"), pero se ha descontinuado.
Diagnóstico diferencial
La clamidiosis debe diferenciarse de la pasterelosis, en
particular en pavos en los cuales pueden ser similares los
signos y lesiones. La pasterelosis puede excluirse por me-
dio de procedimientos de cultivos apropiados. Debido a
que algunos signos y lesiones son similares, también se
debe excluir a la micoplasmosis, en pavos sospechosos de
estar infectados con clamidias. La diferenciación se pue-
de hacer mediante cultivo y pruebas serológicas para mico-
plasmosis. La colibacilosis puede semejarsea la clamidiosis
en cierta medida; se pueden hacer pruebas con procedimien-
tos de cultivo de coliformes. La influenza aviar es otra
enfermedad a distinguirse en animales sospechososde cla-
midiosis, se hacen pruebas de aislamiento del virus y por
pruebas serológicas.
TRATAMIENTO
Se debe tratar a los pavos con clortetraciclina (CTC) a una
concentración de 400 g/ton de alimento peletizado. Se debe
cuidar que el calor producido durante el proceso de peleti-
zado del alimento no destruya la CTC y disminuya la
concentración por debajo de los valores eficaces. El alimen-
to medicado con CTC se debe administrar durante dos
semanas,y despuésse reemplaza con alimento no medicado
por dos dias antes del sacrificio de las aves para consumo
humano. No se deben agregar complementos de calcio a los
pelets medicados con CTC, debido a que los iones calcio
quelan a la CTC y disminuyen su eficacia. Se recomienda
tratar a todos los pavos en un grupo infectado y se les envíe
para sacrificio; la reinfección puede desarrollarse con
rapidez, pues las aves silvestres residentes quizá continúen
albergandoclamidias o el tratamiento delineado, tal vez no
libere de clamidia a todas las aves. Page y Grimes plantean
una discusión más amplia del tratamiento con CTC (67).
Antes de mandar los pavos al mercado, los debe examinar
algún médico veterinario, y se debe probar I a 2% mediante
serología.Tal vez seaaconsejablehaceraislamientosen tejidos
de las av~s seleccionadasal azar, a partir de aquellas que se
pruebencon métodos serológicos.
Básicamente, se aplica el mismo tratamiento para tra-
tar a otras aves infectadas con C. psittaci. En otras aves, la
salmonelosispuede ser a menudo un factor que complique el

cuadro, por lo que puede requerirse alguna combinación de
antibióticos.
Los pichones deben tratarse por medio de alimento
medicado con CTC, pero el tratamiento tal vez no seaeficaz
en la eliminación del estado de portador. Los periodos
alternados de tratamiento y sin tratamiento pueden ser efi-
caces para acabar finalmente con la infección crónica (51).
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
De maneraideal, las avesse debencriar en confinamiento
sin ningún contactopotencial con equipo o instalaciones
contaminadas.Además se debe prevenir el contactocon
reservoriospotencialeso vectores,como aves salvajesy
silvestres.As! como efectuarla sanidadgeneralde manera
diligente.El movimientodel personaldebeserrestringido,
de tal modo que los visitantesno tenganlibre accesoa las
instalaciones.Esto resultamássencillo de llevar a cabo si
seconfinan las avesen casetas.
Inmunización
No existen vacunas clarnidiales comerciales que induzcan
inmunidad protectora prolongada contra clarnidias. En aves,
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Clamidiosis(ornitosis) . 357
Page (65) tuvo éxito en producir una respuesta celular que
protege a más de 90% de los pavos contra desaflos graves.
No hay una respuesta humoral detectable y fue necesario
aplicar dos dosis de vacuna a las ocho semanaspara mejores
resultados. Page y Grimes (67) discuten en detalle la vacu-
nación y las vacunas. La inmunización práctica de grandes
cantidades de aves que padecen epidemias ocasionales de
infecciones por clamidias resulta cuestionable.
Regulaciones estatales y federales en EUA
Las agencias reguladoras estatalespueden imponer cuaren-
tena en los movimientos intraestatales de las parvadas en-
fermas y pueden necesitar tratamiento con antibiótico antes
del sacrificio. Debido a que las regulaciones en EVA pueden
variar de un estado a otro, se deben consultar las agencias
de salud animal, salud pública o ambas, si es necesario.
De acuerdo con las regulaciones de la VSDA (Uni-
red States Department 01 Agriculture) está prohibido el
movimiento de aves domésticas, canales, o desechos de
cualquier instalación, donde haya clamidiosis, probada
por el aislamiento de clamidias. El Animal and Plant
Health lnspection Service de VSDA y el US. Department
olHealth and Human Services prohíben el movimiento
interestatal de aves provenientes de parvadas infectadas,
pero no hay restricción del movimiento de huevos de tales
parvadas.
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 Harold L, Chutey John L. Richard
INTRODUCCiÓN
Ls adelantos y descubrimientos en el control y tratamiento
de las enfermedades por bacterias y virus de las aves han
sido extraordinarios en los últimos años. No obstante, se ha
logrado un avance mínimo en cuanto al control de sus
infecciones micóticas. Aunque éstas no son desde el punto
de vista económico, las más importantes de entre las diver-
sas enfermedades de las aves de corral, tienen sin embargo
un impacto en su salud.
Se han elaborado muchos estudios en relación con la
proliferación y metabolismo de hongos específicos, pero
INTRODUCCiÓN
La aspergilosis se define como cualquier padecimiento
originado por algún miembro del género de hongosAspergi-
IlusoSin embargo, cuando se menciona la aspergilosis aviar,
de ordinario es en el contexto de aspergilosis pulmonar. Por
tanto, sinónimos como neumonía micótica y neumonía de
las nacedoras se presentarán a menudo en la bibliografia.
Aunque el blanco primario de este agente es el aparatorespi-
ratorio, también se producen otras manifestaciones de en-
fermedad en las aves domésticas.
361
nadie ha consolidado estos datos para beneficio de parvadas
más sanas.Investigaciones recientes conducen a reconocer
que las toxinas relacionadas con algunos aislamientos
micóticos, pueden ser importantes en la patogénesis de la
enfermedad micótica relacionada.
Las infecciones micóticas del tipo de la histoplasmosis
y la criptococosis no son frecuentes en las aves de corral,
pero se incluyen puesto que tienen importancia respecto a
saludpública. Estosmicroorganismospatógenosseencuentran
diseminados en el ambiente y son más comunes en aves
exóticas.Para información acercade favus y otras referencias
bibliográficas antiguas de las infecciones micóticas, favor
de referirse a la octava edición en inglés de esta obra.
John L. Richard
HISTORIA
A principios del decenio de 1800 se descubrieron en aves
silvestres mohos, probablemente pertenecientes al género
Aspergillus, que se presentaron en especiesdel tipo del pato
marino, grajo y cisnes (6, 61). No obstante, la primera vez
en que se describió Aspergillus en una lesión fue en 1842,
cuando Rayery Montagne (57) identificaronA. candidus en
el saco aéreo de un pinzón real. A. fumigatus, el agente
observado más veces en aspergilosis aviar, se halló por
primera vez en los pulmones de un abutardo (Otis tardaga)
durante 1863, y el nombre de la especie se le atribuye a
Fresenius (14), quien también aplicó el término aspergilosis
a esta enfermedad respiratoria. Resulta interesante señalar
que los investigadores iniciales creian que las lesiones por
hongos que se encontraban en las especies aviarias crecian
saprofiticamente en "productos mórbidos" en el cuerpo (6).
362 . Enfermedades de las aves
La aspergilosises frecuenteen los pavipollos,y fue descu-
biertapor Lignieresy Petit (44). Hinshaw(34) describióla
enfeffi1edaden pavosadultos.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Se producen principalmente dos tipos de aspergilosis en las
aves domésticas; la aspergilosis aguda que se caracteriza por
brotes intensos en aves jóvenes con alta morbilidad y mor-
talidad. Y la aspergilosis crónica que la padecen las repro-
ductoras(en particular pavos) o en ocasiones,parvadasde aves
adultas o aviarios. La incidencia de la enfermedad crónica
no es grande, pero en parvadas comerciales existen pérdidas
económicas significativas cuando mueren aves adultas
por esta enfermedad. La aspergilosis parece ser más signi-
ficativa en situaciones de confinamiento, en donde pueden
estar implicados factores de estrés o donde hay cama o
granos mohosos.
Muchas veces la cama contaminada es fuente de coni-
dias de Aspergil/us (23). Pinello y colaboradores (55) aisla-
ron 73 especies de hongos del aire, cama o tejidos en una
caseta de pavos en confinamiento, y Aspergil/us estuvo
incluido entre los cuatro géneros más abundantes que se
encontraron. Las especies de Aspergil/us fueron el hongo
que hallaron con mayor frecuencia en otros estudios de aire
o de flora de la cama en las casetas (42, 45, 72, 77). La
densidad en la flora del aire de los cuatro principales géne-
ros dentro de la caseta disminuyó cuando se abrieron las
ventanas durante la primavera (67). En aves de corral,
la reducción de polvo y mejoria en la ventilación de las
casetas ocasionó disminución por 75% en la incidencia
de las enfermedades por hongos (59). La eliminación del
alimento mohoso tanto de la dieta como del ambiente, y
el manejo adecuado de la cama de aserrin, previenen las
nuevas ocurrencias de oftalmitis micótica en las naves
avicolas, donde hubo antecedentesde tales problemas (9).
Se produjeron brotes cuando el microorganismos
estaba presente en cantidades suficientes para establecer
la enfermedad o cuando se encontraba perturbada la resis-
tencia de las aves por factores de tipo de estrés ambiental,
compuestos inmunosupresores o nutrición inadecuada.
Chute y colaboradores (17) observaron que se encontró
a menudo A. fumigatus, aunque no siempre resulta patógeno
en pollitos. Se compararon para patogenicidad 16 aisla-
mientos de A. fumigatus mediante la inoculación de los
sacosaéreosde pavipollos. La mortalidad no estuvo influen-
ciada por la cantidad administrada de conidias o el origen
de los aislamientos, aunque un solo aislamiento ambiental
no originó mortalidad (53). Chute y coinvestigadores (17)
encontraron los siguientes géneros en pulmones y sacos
aéreos: Aspergil/us, Penicil/ium, Paecilomyces, Cephalos-
porium, Trichoderma, Scopulariopsis y Mucor. La aspergi-
losis puede ser una de las enfermedades más frecuentes que
se transmite y una fuente de pérdida monetaria considerable
en los pavos (52).
(Capítulo 16)
ETIOLOGíA
Los dos agentes principales causantes de aspergilosis en
las aves domésticas son A. fumigatus y A. jlavus. Otros
microorganismos que pueden estar implicados son A. te-
rrus, A. g/aucus, A. nidu/ans, A. niger, A. amste/odami y
A. nigrescens.Los dos microorganismos principales carecen
de una etapa sexual y, por tanto, se clasifican en la familia
Moniliaceae, orden Moniliales y clase Fungi imperfecti.
Estos microorganismos están en todo lugar, se presentan
comúnmente en materia vegetal en descomposición, suelo
y granos de alimento. Por tanto, sus estructuras repro-
ductoras (conidias) están en la flora del aire de la mayor
parte de los ambientes. Los microorganismos proliferan con
facilidad en los medios de laboratorio más comunes y
las caracteristicas que se presentan más adelante se obtie-
nen por lo general cuando A. fumigatus o A. jlavus crecen
en cualquiera de los tres medios mencionados.
A. Fumigatus Fresenius 1850
Morfología de la colonia
El microorganismo prolifera con rapidez en Sabouraud dex-
trosa, solución Czapek, o agar dextrosa papa (25 a 37 °C) y
sus colonias tienen un diámetro aproximado de 3 a 4 cm en
siete días. Las colonias planas son blancas al principio,
luego de color verde azuloso al comenzarse a madurar las
conidias, en especial cerca del centro de la colonia. Al
madurar la colonia, las masas de conidias se tornan verde
grisáceas, mientras que sus bordes continúan siendo blan-
cos. La superficie de la colonia varía poco entre diferentes
microorganismos aislados y puede ser desde lisa y atercio-
pelada hasta ligeramente t1oculada o plegada. El reverso de
la colonia suele ser incoloro. Una característica distin-
tiva de A. fumigatus es el desarrollo de masas columnares
de cadenas de conidias que se originan en la vesícula. Las
cadenas conidiales pueden alcanzar una longitud de hasta
400 ¡lm.
El microorganismo es totalmente termotolerante, y
prolifera bien a 45 °C. La descripción que se presenta aquí
incluye las características más típicas, pero se producen
variaciones en color de colonia, tanto en la superficie como
en el reverso y en la morfología de la colonia.
Morfología microscópíca
Los conidióforos de A. fumigatus son lisos, de incoloros a
verde claro cerca de la veslcula, de hasta 300 ¡lm de longitud
y 5 a 8 ¡lm de diámetro (figura 16-1). El condióforo crece
de manera gradual en dirección distal para formar una ve-
slcula en forma de frasco; la veslcula tiene de 20 a 30 ¡lm
de diámetro con una serie simple de fiálidas (células coni-
diógenas) en la mitad distal. Las fiálidas (6 a 8 ¡lm de
longitud) están dispuestas hacia arriba de manera paralela
al eje del conidióforo. El conidio, verde en la masa, es
equinulado, globoso a subgloboso, con un diámetro de 2 a
3¡lm.

Figura 16-1. Conidióforo con vesícula en forma de frasco,
fialidas y masa columnar de cadenas de conidios de Asper-
gi/lus fumigatus. 250x.
A. Flavus Link 1809
Morfología de la colonía
El microorganismo prolifera con rapidez y el diámetro de la
colonia alcanza de 6 a 7 cm en 10 días a 25 °C en Sabouraud
dextrosa, solución Czapek o agar dextrosa papa. Algunos
aislamientos pueden tener una proliferación lenta. La co-
lonia comienza como un conjunto cerrado de micelios de
color blanco, que se vuelven de color amarillento a amarillo
verdoso con un borde de colonia blanco al desarrollarse los
conidios. Las colonias maduras pueden tomar un color un
tanto verde olivo. La colonia puede desarrollarse de manera
radial o ser plana. La esclerotia de color pardusco a negro
pardo, que se inicia como racimos blancos de micelios,
puede ser más evidente que el desarrollo de losconidios en
algunos aislamientos. El reverso de la colonia varía desde
incoloro, rosado a pardo en cepas escleróticas. Las cabezas
conidiales de A. flavus son radiadas con las cadenas de
conidio que se dividen para formar columnas laxas.
Morfología mícroscópica
Los conidióforos (de hasta 100 ~m de longitud y lOa 65 ~m
de diámetro) de A. jlavus, son de pared gruesa, áspera e
incolora. Las vesículas,aunquemás alargadascuandojóvenes,
son globosas a subglobosas (10 a 65 ~m de diámetro) con
fialidas que de ordinario se encuentran en dos series (bise-
riada o doble seriada) de la superficie completa de la ve-
sícula (figura 16-2). Las fialidas se presentan en una serie
(uniseriadas), o con menor frecuencia, puede estar cada
condición en una cabeza única. Las conidias son de fonna
globosa a subglobosa, equinulada y, miden entre 3 y 6 ~m
de diámetro (de ordinario 3.5 a 4.5 ~m).
Los microogranismos aislados varían de manera con-
siderable de color y número de esclerotia, si es que la tienen
Infeccionesmicóticas . 363
Figura 16-2. Conidióforo con vesícula globulosa, fialidas y
cadenas radiadas de conidios de Aspergil/us flavus. 250x.
presente. Debido a que la mayoría de los hongos se identi-
fican con el uso de criterios morfológicos, no se emplean
propiedades bioquímicas para este propósito. Algunas es-
pecies de Aspergillus parecen ser resistentes a agentes
químicos y se sabeque se han producido en líquidos de "lim-
pieza", ácido sulfúrico, objetos con baños de sulfato de cobre
y tejidos formalinizados para muestras de museo (70).
Se han utilizado antígenos preparados de A. fumigatus
y A. jlavus en la detección de anticuerpos en pavipollos
expuestos de manera experimental (65). Éstos fueron antí-
genos filtrados producidos ya sea en medio de dializado de
neopeptona o en medio de Dorsett (78).
Investigadores japoneses (5) estudiaron una reacción
cutánea alérgica en especies aviarias, en comparación con
un precipitado alcoholizado de extractos de micelio de
A. fumigatus. Los pingüinos mostraron sensibilidad intensa
y prolongada en la piel, mientras las palomas y los patos
fueron sumamente resistentes. Los pingüinos de los zooló-
gicos a menudo mueren por infecciones con A. fumigatus.
TOXINAS
Las especiesdeAspergillus seencuentranentre los tres géneros
micotoxígenos más comunes.Las aflatoxinas,junto con otras
micotoxinas, se exponen en detalle en el capítulo 36.
Numerosos estudios experimentales han demostrado
que las toxinas consumidas por las aves pueden interfe-
rir con la resistencia a varias infecciones. Sin ambargo, un
concepto que no está bien reconocido es aquél en que las
especies patógenas de Aspergillus, en particular A. jlavus
yA. fumigatus, producen toxinas que podrían estar impli-
cadas en la patogénesis de la aspergilosis en aves. Richard
y colaboradores (65) no encontraron en pavipollos una
364 Enfermedades de las aves
patogenicidad mayor en las cepas aflatoxígenas de A. flavus.
Por otro lado, los conidios de A. fumigatus originaron casi
50% de la mortalidad e indujeron anticuerpos en pavipollos
expuestos mediante aerosol, mientras los conidios de A. fla-
vus no ocasionaron mortalidad ni producción de anticuerpos
(65). Antes, algunos autores habían considerado que estaba
implicada alguna toxina en la aspergilosis originada por
A. fumigatus (75). Para la consideración de una toxina en la
aspergilosis ocasionada por A. fumigatus (65), se utilizaron
como razones las extensas lesiones necróticas (66) y la
tortícolis observadas en pavipollos en ausencia de lesiones
cerebrales (69).
La gliotoxina es una de varias toxinas producidas por
varios aislamientos de A. fumigatus. Se encontró que en
pavos era producida por la mayor parte de los aislamientos
obtenidos de un brote de aspergilosis (62). Los pavos resul-
taron completamente sensibles a las dosis orales de la toxi-
na, la cual es necrotizante, inmunosupresora, citotóxica e
inhibe la transformación de linfocitos de sangre periférica
de pavos (68). Richard y DeBey (63) encontraron en pavi-
pollos que la gliotoxina se producía en más de 6 ppm en
algunos tejidos infectados. Concluyeron que era probable
que la gliotoxina estuviera implicada en la enfermedad por
los cambios patológicas observados en pavipollos con as-
pergilosis y a la producción de gliotoxina durante el estado
patógeno de estas aves.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Manifestaciones de la enfermedad
Aspergi/losis pulmonar
Desde 1884, la aspergilosis pulmonar experimental se pro-
dujo con facilidad mediante inyección intratorácica de co-
nidios micóticos (79). En 1935, Durant y Tucker (22)
provocaron la enfermedad en un pavipollo al utilizar ali-
mento contaminado con A. fumigatus. Ghori y Edgar (29)
encontraron diferencias en susceptibilidad al A. fumigatus
entre codorniz japonesa, pavos y pollos, y también diferen-
cias de cepa entre cepas de pollos (30). Las cepas endogá-
micas fueron más susceptibles que las cepas híbridas o
exogámicas durante un brote de aspergilosis en polluelos de
incubadora (11).
Los pingüinos parecen ser en extremo susceptibles a la
aspergilosis (3), pero la enfermedad es más importante en
pingüinos en cautiverio (41, 50).
Se sabe que la enfermedad existe en una amplia
variedad de especies de aves, y quizá todas las cautivas y
libres, domesticadas y silvestres, deben considerarse como
huéspedes potenciales susceptibles a la infección por
Aspergillus (1). Resulta interesante saber que en Israel se
encontró que avestruces de 3 a 8 semanas de edad tenían
aspergilosis pulmonar como una infección dual con
A. jlavus y A. niger(54). De todas las muestras de pulmones
afectados se aisló a estos dos microorganismos.
Las aves sanas, aparentemente pueden tolerar una
exposición considerable a conidios de Aspergillus bajo condi-
ciones naturales. Puede producirse una inhalación de canti-
dades abundantes cuando la cama o alimento están muy
"nnt"min"tin~ "nn In~ mi"rnnr(J"ni~mn~. " "nntim"",ifln
(Capítulo 16)
puede haber infecciones. Cerca de 50% de pavipollos murió
después de una exposición de ] O minutos a aerosol con
conidios de A. fumigatus, con producción de 5 x ]05 de
UFC/g de tejido pulmonar formador de colonias (65). No
se ocasionaron muertes en pavipollos expuestos de manera
similar a A. jlavus, quizá debido a que el tamafio de los
conidios de A. jlavus (3 a 6 J.1m),es considerablemente
mayor que el de A. fumigatus (2 a 3 J.1m),y por tanto, no
alcanzan con tanta profundidad el interior de las vías respi-
ratorias. Walker (8]) informó que avestruces de 5 a 7 días
de edad murieron en 2 a 8 días a causa de aspergilosis
pulmonar después de que se administraron por aerosol
conidios en la tráquea. Los pavipollos expuestos a aerosol
de 2.2 x ]06 unidades viables de A. fumigatus/g de tejido
pulmonar, murieron todos hacia el día cinco; dosis más bajas
(5.2 x ]05 de unidades viables) demoraron y redujeron la
mortalidad. Las muertes se iniciaron de 3 a 4 días posteriores
a la exposición.
Julian y Goryo (39) describieron a la ascitis como una
secuela frecuente de la aspergilosis pulmonar ocasionada
por A. fumigatus; determinaron que la causa podría deberse
a la insuficiencia ventricular derecha resultante de hiperten-
sión pulmonar secundaria al dafio pulmonar.
Aspergilosis sistémica
La aspergilosis sistémica en pavipollos fue comunicada por
Witter y Chute (83). Chute y colaboradores (16) también
informaron de infección sistémica por aspergilosis en gallos
jóvenes capados de cinco semanas de edad. Los autores
concluyeron que fue el resultado de infección durante la
castración. Ghazikhanian (28) describió un brote de asper-
gilosis sistémica inducida por A. flavus en pavipollos, con
afección del hueso esternal.
Dermatitis
Se ha descrito dermatitis granulomatosa necrótica en pollos,
y se aisló A. fumigatus a partir del tejido infectado (86).
Lahaye (43) expuso la aspergilosis cutánea de pichones. Por
otra parte, las lesiones cutáneas como manifestación de
aspergilosis
sonpocofrecuentes
enespecies
aviarias.
Osteomicosis
La infección por A.fumigatus en huesos deformó vértebras,
ocasionando parálisis parcial en pollos jóvenes (10). Se
supone que las infecciones fueron secuelas de enfermedad
pulmonar con diseminación hematógenadel microorganismo.
Obsérvese que el brote de aspergilosis sistémica descrito
antes (28) incluía la afección del hueso estemal y que era
originado por A../lavus.
Oftalmitis
Lesiones oftálmicas en aves ocasionadas por Aspergillus
(figura 16-3A) han sido dados a conocer desde 1940, cuando
Reis (60) reconoció aspergilosisen el ojo de un pollo. Hudson
(35) describió lesiones similares en pollitos y Moore (49)
en pavipollos. Aunque estos casos de oftalmitis en especies
aviares fueron similares en que la infección era unilateral,
en los casos conocidos inicialmente se produjeron diferen-
cias importantes. Los primeros dos casos tenían afectadas
sobre todo la conjuntiva y las superficies externas del ojo
"nn rt..""rrnlln rt.. Iln "Vllrt"rtn """"n"n n ni"""" rt"h"in rt" )"

membrana nictitante. Pudo aislarse con facilidad el hongo del
material cultivado de la placa. La infección del ojo descrita
por Moore (49) implicó a pavipollos que tenlan aspergilosis
respiratoria y no estaba afectada la córnea del ojo. La mayor
parte de los cambios patológicos se presentaron en la par-
te posterior del ojo afectando al humor vltreo y extendién-
dose hacia el tejido adyacente. Por tanto, parece que la
aptogénesis de ambos padecimientos fue totalmente distin-
ta; la queratitis y la infección superficial probablemente
resultaron de exposición de las superficies conjuntivales
a elementos micóticos viables de fuentes del ambiente.
Sin embargo, la oftalmitis micótica que afectó a la parte
posterior del ojo pudo haberse debido a una diseminación
hematógena o linfática del microorganismo a partir de una
lesión respiratoria primaria. Aunque no se produce con
frecuencia, el último tipo de infección ocular comúnmente
es aparenteen aves con afección respiratoria. Reis (60) tuvo
la capacidad de reproducir una infección ocular superficial
en pollos mediante la introducción de conidios. de A. fumi-
gatus alojo. La placa amarilla de aspecto caseoso puede
adherirse a la córnea en el tipo superficial de infección (37).
Debido a la hinchazón, esta infección puede semejar a la
coriza o a la deficiencia de vitamina A en pollitos (76).
Después de que Chute y O'Meara (15) inyectaron conidios
de A. fumigatus a los sacos aéreos abdominales de po-
llos, un ave desarrolló una placa en la superficie de un ojo.
No especularon acerca de la vla de infección.
Recientemente,Beckman y coinvestigadores(9) descri-
bieron una oftalmitis micótica, de alguna maneradiferente, en
un grupo de pollitos provenientes de una granja reproduc-
tora que tenia problemas recurrentes con infecciones ocu-
lares parecidas. El agente causal fue A. fumigatus, pero
además del exudado dentro del saco conjuntival existia
evidencia histopatológica de invasión micótica hacia la
cámara anterior y la córnea, semejante a la descrita por
Moore (49). Aunque los pollitos tenlan lesiones respirato-
rias, los autores no consideran que la vla de infección sea
hematógena a partir de las lesiones respiratorias, ya que no
hubo afección de las estructuras intraoculares.
A veces, los pavos expuestos de manera experimental
a aerosoles de conidios desarrollaron nubosidad en el ojo
con retinitis e iridocielitis con afección secundaria del resto
del ojo (67). Hubo una infiltración celular de heterófilos y
macrófagos; se presentaron desechos celulares y elementos
micóticos en las cámaras ocular y en la retina. El pectén
estuvo afectado de modo intenso con edema, heterófilos,
células mononucleares y elementos micóticos presentes.En
algunos pavos el pectén contenla granulomas.
Los conidios de A. fumigatus pueden diseminarse por
vla hematógena. Richard y Thurston (64), aislaron A. fumi-
gatus de la sangre de pavos inmediatamente despuésde una
exposición por aerosol de conidios de 15 minutos. En ese
momento, los macró~agosrespiratorios contenlan múltiples
conidios ingeridos. Esta puede ser la vla de diseminación
causante de las lesiones oculares y encefálicas (67). De
ordinario, hacia las 24 horas después de la exposición el
microorganismo habla sido eliminado del frotis sangulneo.
Después de la vacunación oculonasal contra la enfer-
medad de Newcastle, la mortalidad aumentó con rapidez en
pollos que hablan contraldo aspergilosisocular superficial en la
incubadora (47). Este tipo de afección ocular fue descubierta
Infecciones micóticas 365
por Moore (49) Y se produjo en cinco parvadas ampliamen.
te separadasde pavipollos y en tres de reproductoras.
Encefalitis
Múltiples informes han descrito aspergilosis encefálica o
meningoencefálica en diversas especies de aves. En pavos,
se encontraron focos necróticos en el cerebro o cerebelo
como se desarrolla naturalmente (56). Richard y colabora-
dores (66) hallaron esos focos en pavipollos expuestos de
manera experimental a aerosoles de conidios de A. fumiga-
tus. Se han producido brotes de meningoencefalitis en pa-
vipollos, patitos de flojel y pollos (87). Otros han descrito
aspergilosis encefálica en pavipollos y pollos que presentan
lesiones necróticas caseosasen el cerebro y cerebelo ence-
falitis granulomatosa (2, 31).
Jungherr y Gifford (40) encontraron hifas micóticas en
el cerebelo de un pavipollo que había exhibido síntomas
nerviosos. En otro brote de pavipollos con neumomicosis y
manifestaciones nerviosas se aislaron A. fumigatus, A. niger
y Penicillium varioti de órganos internos. P. varioti también
se aisló del encéfalo de un pavipollo, pero como no pudie-
ron demostrarse hifas micóticas y el cultivo no resultó pa-
tógeno, se concluyó que los síntomas y lesiones encefálicas
tenían un origen tóxico. Bullis (12) aislóA.fumigatus, y más
adelante especies de Diplococcium de cerebros de pavipo-
Ilos que mostraron incoordinación. En la mayor parte de los
casos hubo una infección concurrente de los pulmones y de
los sacosaéreos,y a menudo se infectaron riñonés e hígado.
Richard y colaboradores (67) especularon que las le-
siones encefálicas que se encontraron después de la expo-
sición experimental con aerosol en pavos, puede deberse a
diseminación hematógena en la manera que se ha descrito
en el ser humano (71). Algunos pavos expuestos de manera
experimental tuvieron una tortícolis notable y se hallaron
lesiones cerebrales en la necropsia. La tortícolis se desarro-
lla también en infecciones de desarrollo natural de A. fumi-
gatus en pavos, gansos y pollos (80).
Transmisión
Eggert y Barnhart (24) comunicaron un caso de aspergilosis
originado en el huevo.. Sugirieron que el hongo habla pe-
netrado a través del cascarón durante la incubación y se in-
fectaron los pollitos recién nacidos. Clark y colaboradores
(18), informaron de otros casos de aspergilosis originada
en incubadoras. De 21 ranchos en los cuales se infectaron
210000 pollitos, hubo una mortalidad de 1 a 10%. No pudo
trazarse la infección hasta los huevos incubados, pero se
localizó con facilidad en las incubadoras, nacedoras,cuartos
de incubación y conductos de recepción. Se notaron signos
y lesiones en algunos pollitos de un dia de edad, pero por lo
general las lesiones clásicas se observaron en pollitos de
cinco dias de edad.
O'Meara y Chute (51), encontraron que pollitos recién
nacidos hasta de dos dias de edad se infectaban fácilmente
con esporas de A. fumigatus por contaminación del aire
forzado de la incubadora con trigo con A. fumiga tus. Los
pollitos mayores de tres dias de edad fueron resistentes a
infección.
Los embriones de los huevos son muy susceptibles a
la infección por A. fumigatus durante la incubación. La
366 . Enfermedades
delasaves
contaminación del embrión se produjo cuando se aplicó una
suspensión de conidios de A. fumigatus enjalea de petróleo
a la superficie de huevos en incubación (84), y las infeccio-
nes aumentaron cuando los huevos en incubación fueron
espolvoreados con conidios de A. fumigatus (85). Dentro de
los ocho días posteriores a la aplicación del polvo, el mi-
croorganismo ya había penetrado el cascarón.
Signos
Pueden haber disnea, ahogos y respiración acelerada.Cuan-
do estos signos se relacionan con otras enfermedades respi-
ratorias, como bronquitis infecciosa y laringotraqueítis
infecciosa, St; acompañan más a menudo por estertores,
mientras que en la aspergilosis de ordinario no hay ruidos.
Guberlet (32), atribuyó somnolencía, inapetencia, emacia-
ción, aumento de sed y pirexia a la aspergilosis. Los casos
bajo su observación enflaquecieron rápidamente y mostra-
ron diarrea en las etapastardías. Se notó disfagia en aquellos
casosen los cuales estaba afectada la mucosa esofágica. La
mortalidad fue tan alta como 50% en aves confinadas en
ciertas granjas, mientras que las aves que se encontraban en
el exterior fueron más resistentes o escaparon totalmente a
la infección. De acuerdo con Van Heelsbergen (79), algunos
investigadores ínformaron sobre excreciones serosasde las
mucosas nasal y ocular. De Jong (20) comunicó extrema
disnea en canarios. El comienzo de los signos no se produjo
antes de 48 horas en pavipollos infectados experimental-
mente con altas dosis de A. fumigatus o A. flavus (67). En
un brote en pavipollos silvestres cautivos se inició en cinco
días una mortalidad que totalizó 75% alcanzando un nivel
máximo a los 15 días, y cedió a las tres semanas de edad
(22). Algunos pavipollos afectados murieron con convul-
siones dentro de un plazo de 24 horas. Gauger (27) informó
de un brote en pollos adultos en los cuales cerca de 10% de
la parvada tuvo signos característicos de laringotraqueítis
y no hubo mortalidad anormal, pero disminuyó de manera
temporal la producción de huevo.
Como se produce tortícolis, falta de equilibrio, o ambas
cosas,tanto en infecciones experimentales (66) como natu-
rales por especies de Aspergil/us (56, 80), esto debe consi-
derarsecomo un signo de aspergilosisaviar.No obstante,otros
agentes infecciosos, incluyendo otros géneros de hongos,
pueden provocar lesiones similares.
lesiones macroscópicas
Las lesiones tempranas en las infecciones experimentales
de pavipollos estuvieron constituidas por pequeños nódu-
los caseosos blancos (de alrededor de 1 mm de diámetro)
distribuidos de manera irregular en el tejido pulmonar
(figura 16-3 B) acompañados de ordinario por placas caseo-
sas de tamaño similar en las membranas de los sacosaéreos
(67, 74) (figura 16-3C). Los nódulos caseosos estuvieron
constituidos por exudado inflamatorio y tejido micótico; a
veces se presentó ascitis teñida de rojo. En casos más
avanzados, las placas fueron más grandes y más abundan-
tes en las membranas de los sacosaéreosconsiderablemente
engrosados; las placas a veces están unidas formando le-
siones agregadas (67). En los casos avanzados de aspergi-
losis, el microorganismo esporula muchas veces en la
(Capítulo 16)
Figura 16-3. Aspergilosis (A a G). Algodoncillo (H). Asper-
gilosis ocular. Esta forma se caracteriza por una queratocon-
juntivitis amplia. Otra forma de aspergilosis ocular es la
panoftalmitis, en la cual se afectan las estructuras internas,
en especial aquéllas en la cámara posterior del ojo. Esto
último se considera debido a diseminación hematógena.
B. Aspergilosis respiratoria en el pulmón, mostrando nódulos
caseosos grandes y extensos (Peckham). C. Nódulos caseo-
sos debidos a aspergilosis en el saco aéreo. D. Exhudado
caseoso en la sirige de ave afectada con aspergilosis (Peck-
ham). E. Encefalitis micótica. Las lesiones focales en el
cerebro pueden ser extensas. F. Lesión granulomatosa in-
ducida experimentalmenteen el saco aéreo debida a aspergi-
losis. Un núcleo caseoso central está delimitado por una
palisada uniforme y estrecha de macrófagos y pequeñas
células gigantes rodeadas por una amplia zona menos defi-
nida de macrófagos y heterófilos. 90x. (Kunkle y Barnes). G.
Corte de teñido con metenamina de plata de Gomori (F),
demostrando varios hongos teñidos de negro. 90x. (Kunkle y
Barnes.) H. Candidiasis (micosis del buche). El buche se
encuentra engrosado notablemente por una pseudomem-
brana irregular, suave amarillenta a gris, la cual tiene una
apariencia de grumos. (Pekham.)
superficie de las lesiones caseosasy en las paredes de los
sacos aéreos engrosados (67,74), lo cual se evidencia por
una proliferación de hongos de color gris verdoso visible.
Durant y Tucker (22), observaron nódulos blanco amarillen-
tos de hasta 5 x 8 mm en los pulmones de pavipollos
silvestres criados en cautividad. Las hifas de los hongos
también penetraron al tejido pulmonar y hubo afección de
los sacos aéreos adyacentes.
En un brote de aspergilosis en pollitos, no se halló
evidencia de focos amarillentos, pero los pulmones tenían
un color amarillo grisáceo difuso (73). Mohler y Buckley
(48), descubrieron lesiones en un flamingo, constituidas por
masas membranosas de micelios que cubrían la mucosa
bronquial además de nódulos pulmonares. De manera simi-
lar, se describieron lesiones bronquiolares de microcolonias
de hongos en una avestruz (4). En otro caso, en una avestruz,
los pulmones estaban cubiertos con focos miliares (38).
Puede haber exudado caseoso y micelios, a veces con
exudado de mucopurulento a gelatinoso, en la siringe de las
aves infectadas (figura 16-3D). Las variaciones en las le-
siones dependen de la localización. La aspergilosis traqueal
localizada, originada por A. flavus y descrita por Barton y
coinvestigadores (8), se caracterizó por placas caseosas
amarillas aparentes a simple vista y adheridas a la mucosa,
que en ocasiones ocluían la luz, las paredes de la tráquea
también se encontraban enrojecidas.
Richard y colaboradores (67), describieron lesiones en
el tejido encefálico como áreascircunscritas de color blanco
a amarillo, de ordinario visibles en la superficie encefálica
(figura 16-3E). Se hallaron en el cerebelo, en el cerebro o,
menos frecuente, en ambas estructuras.
De long (20) observó en canarios pequeños recu-
brimientos costrosos de color amarillento blanquizco sobre
la lengua, paladar y la abertura superior de la laringe y la
tráquea y siringe. Asimismo, se percataron de focos caseo-
sos en pulmones y recubrimientos caseosos en la pleura y
el peritoneo. Lahaye (43) afirmóqueA. glaucus puede ser la
causade una enfermedad cutánea en pichones, en particular
en aves jóvenes. en el cual puede afectarse cualQuier oarte
368 . Enfermedadesde las aves
del cuerpocon manchasescamosas amarillas.Las plumas
en las áreas afectadasestabansecasy se romplan con
facilidad.
Histopatología
El examen de los tejidos pulmonares de los pavipollos no
mostró alguna diferencia en las lesiones histopatológicas
causadas por A. fumigatus o A. flavus (65). Las lesiones
tempranas se caracterizaron por acumulaciones focales de
linfocitos, algunos macrófagos y unas cuantascélulas gigan-
tes. Más adelante, las lesiones estuvieron constituidas por
granulomas con una zona central de necrosis con heterófilos
rodeados por macrófagos, células gigantes, linfocitos y
algún tejido fibroso. Ocho semanas después de la exposi-
ción, los pavipollos sobrevivientes tenían lesiones granulo-
matosas constituidas por un centro necrótico rodeado por
células gigantes y una capa gruesa de tejido fibroso con unos
cuantos heterófilos distribuidos de manera irregular (figura
l6-3F). Con el uso de tinciones especiales para hongos, se
observaron microorganismos dentro de las zonas necróticas
de las lesiones. En los cortes de tejido de los bronquios,
bronquiolos y sacos aéreos bien oxigenados, los microorga-
nismos se encontraron espurulando asexualmente.
Las lesiones encefálicas consistían en abscesoslocali-
zados con centros necróticos infiltrados con heterófilos y
rodeados por células gigantes. Se observaron hifas en el área
central de algunas lesiones.
Las lesiones oculares se caracterizaron por edema del
pecten, que estuvo intensamente infiltrado por heterófilos y
células mononucleares. En el pecten se hallaron granulomas
típicos. Se encontraron hifas micóticas, heterófilos, macró-
fagos, y detritos celulares en las cámaras y retina del ojo,
así como edema y algunos heterófilos en la esclerótica y
tejido circundantes (figura 16-3G). En los casosde oftalmi-
tis en pavos descritos por Moore (49), la afección primaria
fue en el humor vítreo y tejidos adyacentes. En un pavo se
notaron hifas en el cristalino.
En las lesiones de la tráquea, las oclusiones consistían
en miselios micóticos y exudado piogranulomatoso, mien-
tras en la pared traqueal subadyacente resultó evidente que
la mucosa se encontraba necrótica e infiltrada con macrófa-
gos y fibroplasia (8).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del agente causal
La aspergilosis se suele diagnosticar en el examenpostmor-
tem, a menudo con base en la observación de nódulos
caseososblancos en los pulmones o sacosaéreosde las aves
afectadas. Sin embargo, se utilizó broncoscopia para obser-
var las placas en los bronquios y tráquea de un avestruz y
se obtuvieron biopsias de material infectado para evalua-
ción histológica y para exameny cultivo de bacteriasy hongos
(46). Aunque a veces es posible observar proliferación
micótica y esporulación en los nódulos o placas caseosas,
en especial en los sacos aéreos, debe hacerse confirmación
Dor medio de aislamiento e identificación del hongo causal.
(Capítulo J 6)
Aunque A. fumigatus es el agente más probable de aspergi-
losis aviaria, otras especies de hongos pueden provocar la
enfermedad. Por tanto, deben identificarse los micoorganis-
mos aislados.
Como la mayor parte de los agentes de las micosis son
saprófitos que se encuentran en todo lugar, las muestras
diagnósticas deben obtenerse con cuidado con el uso de una
técnica aséptica. Las muestras así obtenidas pueden exami-
narse al microscopio colocando una porción pequeña del
nódulo en hidróxido d~otasio (KOH) a 20% en un por-
taobjetos, separando el material y cubriéndolo con una
laminilla de vidrio. Después de calentar suavemente el
portaobjetos sobre una flama, puede examinarse al micros-
copio la muestra para identificar la presencia de hifas dentro
del exudado. Si la preparación es demasiado gruesa, debe
incubarse el portaobjetos durante 12 a 24 horas en cámara
húmeda y examinarse de nuevo. Para ayudar en la iden-
tificación del hongo, el KOH puede mezclarse con tinta
colorante (/nk bluepp or asb,Parker Pen Co., Janesville, W/).
Las hifas de Aspergillus, teñidas con la tinta colorante se
presentan como estructuras ramificadas en forma dicotomi-
sada, tabicadas, teñidas de azul, de 2 a 4 ~m, de diámetro
con paredes de hifas por lo general paralelas (figura 16-4).
Las muestras obtenidas asépticamente pueden
sembrarse de manera directa en un medio micológico apro-
piado. Como alternativa, las muestras se pueden colocar en
solución salina, molerse brevemente en un molino de tejido,
y luego sembrarse en estrías sobre la superficie de un medio
micológico. Las placas duplicadas deben incubarse tanto a
27 como a 37 °C. Los líquidos obtenidos pueden centrifu-
garse y examinarse el sedimento microscópicamente o cul-
tivarse de la manera indicada arriba.
Los medios satisfactorios para el aislamiento y la iden-
tificación de .la mayor parte de materiales aislados de casos
Figura 16-4. Hitas de Aspergil/us fumigatus en material de
lesiónpreparadoen montadurahúmedacon KOH a 20% y
colorantede tinta.450x.

de aspergilosis incluyen en agar Sabouraud dextrosa, el agar
con solución de Czapek y el agar dextrosa papa. Todos
los cultivos deben examinarse a diario y deben transferirse
porciones de las colonias micóticas a medio fresco.
Para el examen con microscopio luminoso, puede
colocarse una pequeña porción de la colonia con estruc-
turas reproductivas en una gota de medio de montaje
adecuado (por ejemplo, azullactofenol) sobre un portaob-
jetos claro de vidrio, separarse,cubrirse con una laminilla y
examinarse.
Aunque se utilizó una técnica histoquímica indirecta
para diagnosticar aspergilosis en un periquito australiano
(13), los principales patógenos de ésta se pueden identificar
con base en las características específicas de A. fumigatus o
A.jlavus (véase Etiología).
Serología
Las pruebas serológicas son de valor limitado a causa de la
naturaleza inespecífica de los antígenos. Richard y colabo-
radores (65) usaron pruebas de precipitina en agar gel en
comparación con infecciones por A. fumigatus y A. jlavus
en pavipollos. Aunque la mayor parte de los pavipollos
infectados por A. fumiga/liS fueron positivos para anticuerpos
precipitantes, los infectados por A. jlavus no lo fueron. Se
ha usado la técnica de ELISA en pavos con una correlación
de nivel de exposición y densidad óptica de ELISA (58);
quizá sería ventajoso el uso de métodos serológicos para
identificar pavipollos con aspergilosis para procedimientos
de separación selectiva, pero en la actualidad no hay tera-
péutica legal o eficaz para tratar aves positivas.
PREVENCiÓN Y CONTROL
La infección por Aspergillus fumigatus en pollitos y pavi-
pollos ha sido un tanto controlada por medidas sanitarias en
las incubadoras. Se dispone de equipo de muestreo y medios
muy avanzados para vigilar el aire en las incubadoras. Debe
evitarse la cama, paja y alimentos mohosos para prevenir
brotes de aspergilosis. El examen de las instalaciones o
materiales empleados para la cama o equipo comúnmente
señala el origen de la infección.
Las áreas alrededor de los comederos y bebederos
son áreas fértiles para la proliferación de mohos. A me-
nos que se use un sistema permanente de "yarda" es acon-
sejable el movimiento frecuente de alimento en los
comederos y bebederos. La colocación de los comederos y
bebederos en plataformas elevadas, alambradas, ayuda a
evitar que los pavos ingieran los mohos que se desarro-
llan en esossitios. El drenaje es recomendable para las áreas
en las cuales es probable que se estanque el agua después
de las lluvias.
La limpieza y desinfección diarias de comederos y
bebederos ayudarán a eliminar la infección.La aspersión
de la tierra alrededor de comederos y bebederos con solu-
ciones químicas puede ser recomendable en caso de que sea
imposible cambiar muchas veces las áreas de alimentación.
En los brotes, puede utilizarse una solución acuosa de sul-
lrifeccionesmicóticas . 369
fato de cobre a l :2000 para toda el agua de bebida, para
ayudar a prevenir la propagación, aunque no debe conside-
rarse este método para uso continuo. Dyar y colaboradores
(23) redujeron los recuentos de mohos en cama contami-
nada y la mortalidad de pavos a causa de aspergilosis tra-
tándola con nistatina y sulfato de cobre. Una solución de
tiabendazol, asperjada en viruta de madera de roble verde,
resultó eficaz para reducir las cuentas de esporas de moho
en la cama y disminuyeron las lesiones pulmonares por
aspergilosis en pavos criados en dichas camas (25).
Wawrzkiewicz y Cygan (82) estudiaron 64 cepas de
hongos de Aspergil/us, 26 de Rhizopus y 2 de Mucor a
partir de 56 muestras de tejido pulmonar de aves con asper-
gilosis. Los fungistatos más activos in vitro contra estos
gérmenes fueron la nistatina, anfotericina B, violeta cristal y
verde brillante.
Evidentemente,el incremento en la ventilación dentro de
las casetasreduce la microtlora del aire (67), lo cual sugie-
re que esto puede usarse como medida preventiva para
controlar la aspergilosis. La ventilación natural pareció ser
mejor que la de aire forzado. No obstante, no resultó eviden-
te algún efecto significativo por el tipo de disefto de venti-
lación natural (cortina o puerta corrediza), en estudios que
evaluaban el desempefto de los pavos utilizando medidas
de producción como mortalidad, ganancia diaria de peso,
conversión de alimento, decomisosal sacrificio o pesoprome-
dio por ave (19).
Por lo general, no se dispone de medios eficaces de
terapéutica para la aspergilosis aviaria. Aunque ciertos me-
dicamentos (algunos sumamente nuevos), se han empleado
para el tratamiento de la aspergilosis de mamíferos, parece
que no son eficaces en relación al costo en el caso de las
aves. La prevención es, en la actualidad, el medio preferido
de control. Esto suele implicar la eliminación de la fuente de
microorganismo, tales como alimentos y cama mohosos con
compuestos antimicóticos. A pesar de las precauciones y
medidas preventivas, a menudo se originan brotes de asper-
gilosis en algunas casetasy durante ciertos periodos del afto,
en particular durante el invierno en casetascerradas. Pueden
utilizarse vacunas, aunque ninguna de ellas se encuen-
tra disponible comercialmente. Richard y colaboradores
(67) han reducido la mortalidad en 50% en pavipollos
vacunados con una dosis germling (conidios germinados)
preparada con A. fumigatus y desafiados posteriormente
con exposición aaerosoles con conidios de A. fumiga tus. La
administración de esporas viables de A. fumigatus a patos,
proporcionó cierta protección de la muerte después de la
exposición al desafio (5). Se informó sobre el éxito que se
tuvo en el control de un brote de aspergilosis en pollitos
mediante el uso de hamicina en el agua para beber (7). Se
utilizó con éxito miconazol en el tratamiento de aves de
rapifta con aspergilosis clínica (26). Infecciones en embrio-
nes de pollo sehan controlado con el empleo de anfotericina
B (36) Y dinaftimemitilano-disulfonato de fenilmercúrico
(33). El dimetilditiocarbamato, aplicado de manera subcu-
tánea, resultó eficaz contra la infección por A. fumigatus en
pollos de 5 y 10 semanasde edad. En comparaciones hechas
entre aves tratadas y aves infectadas sin tratamiento (21), el
fármaco redujo notablemente el tamaftó de las lesiones y
el índice de aislamiento del microorganismo a partir de los
tejidos.
370 . Enfermedades de las aves (Capítulo 16)

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372 . E"fermedadesde las aves
Estomatitis oídica, afta, móniliasis, oidiomícosís,candi-
díasís y buche ácido, son otros términos aplicadosa las
infeccionesmicóticasde las vías digestivas.
INCIDENCIA
Las micosis de las vías digestivas probablemente se produ-
cen con suma frecuencia, pero en muchos casos no parecen
ser suficientemente significativas para ser consideradas
con seriedad. Múltiples exposiciones generalesacerca de las
enfermedades de aves, no mencionan este trastorno, y la
escasezdel diagnóstico en los informes de los laboratorios
sugiere que tal vez no seade consecuencias importantes. No
obstante, se han comunicado brotes graves en muchas espe-
cies de aves. Otros animales y los sereshumanos también se
afectan. Se ha observado en pollos, pichones, gansos,pavos,
faisanes, guaco norteamericano, codorniz, pavo reales y
periquitos.
Gierke (4) comunicó sobre el brote de una enferme-
dad similar al muguet en pavos en California. Hart (5) infor-
mó de la enfermedad en pavos y otras aves domésticas en
Nueva Gales del Sur. Se ha aislado una endotoxina soluble,
tóxica para los ratones,de Candida a/bicans. Una revisión de
la enfermedad en pavos y pollos en California fue registrada
por Mayeda (13).
ETIOLOGíA
En 1839, Langenbeck reconoció la importancia etiológica
de hongos similares a levaduras en infecciones de las v!as
digestivas del ser humano. Los cuestionamientos referentes
a la validez de las especies descritas y su nomenclatura
genérica ha retardado la comprensión apropiada de estetipo
de enfermedad. Jungherr (8, 9) encontró Monilia albicans,
M. krusei, y nuevas especies de Oidium pullorum relacio-
nadas con casos de aftas, pero consideraron que M. krusei
no es de importancia etiológica. También se hallaron espe-
cies de Mucor y aspergilos en relación con algunos casos.
Hinshaw (6), informó que econtró M. albicans en la mayor
parte de los casos de muguet en pavos y pollos que llega-
ron para su atención. Ambos investigadores notaron que las
infecciones micóticas tuvieron probabilidad de relacionarse
con situaciones de falta de higiene.
Los estudios de Benham (1), Worley y Stovall (19),
Martin y colaboradores (12), y otros, indicaron la comple-
jidad del problema. Stovall (14) presentó un medio para
mejorar el status indefinido presente, sugiriendo un con-
junto específico de condiciones ambientales bajo las cuales
las características biológicas del microorganismo eran cons-
(Capítulo 16)
Harold L. Chute
tantes y podían demostrarse. Jungherr (9), afirmó que
M albicans se desarrolla de manera generalizada en aves
gaIlináceas, es patógena para aves, y también para conejos
en inyección intravenosa (IV), e indistinguible de ce-
pas aisladas de fuentes humanas. En el agar dextrosa de
Sabouraud, produce una colonia alta convexa, cremosa,
blancuzca, después de la incubación durante 24 a 48 horas
a 37 °C. Los cultivos jóvenes están constituidos por células
de levadura en gemación ovales de cerca de 5.5 x 3.5 ¡.lm.
Los cultivos más viejos muestran hifas tabicadas y en
ocasiones células tumefactas, esféricas, con membranas
engrosadasque son las llamadas clamidosporas. En el agua
peptona de Dunham, que contiene 1% de sustancia fermen-
table y 1% de indicador de Andrade, el microorganismo
produce ácido y gas de dextrosa, levulosa, maltosa y mano-
sa; produce ácido ligero en galactosa y en sacarosa,y no
desdobla la dextrina (variable de acuerdo con la marca),
insulina, lactosa y rafinosa. Los cultivos con punción cor-
tante en gelatina muestran cortos vellosos arborescentes sin
licuefacción del medio.
A menudo se usa el término monilias médicas en
conexión con el término genérico Monilia, que también se
emplea para un grupo separado de hongos. La mayoría de
los investigadores ha aceptado la decisión de una reunión
informal de grupo en el Third lnternational Microbiological
Congress en 1939, y utilizan Candida como un nombre
genérico para reemplazar el nombre familiar, pero inválido
al de Monilia. C. albicans es el agenteetiológico aislado más
frecuentemente que se relaciona con las alteraciones cono-
cidas como moniliasis.
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Signos y lesiones
Los signosno son particulatmente característicos.Los pollitos
afectados muestran un crecimiento insatisfactorio, aspecto
embotado, falta de atención y aspereza de las plumas. Las
lesiones se producen más a menudo en el buche y están
constituidas por engrosamiento de la mucosa con formación
de úlceras circulares elevadas blanquizcas (figura 16-3H
[Nota: la figura 16-3 puede encontrarse en este capítulo en
la sección titulada Aspergilosis]), cuyas superficies tien-
den a desprenderse como escamas. Resulta común la pre-
sencia de placas seudomembranosas y material necrótico
que se desprende con facilidad sobre la mucosa. La cavidad
oral y el esófago muestran placas parecidas a úlceras. Cuan-
do se afecta el proventrículo, está hinchado, la serosa tiene
un aspecto brillante, y la mucosa está hemorrágica y puede
estar recubierta con exudado catarral y necrótico. Histoló-
gicamente, Jungherr (7) comunicó que en los buches hubo
una destrucción extensa del epitelio estratificado hasta la
profundidad de la capa de Malpighi, y a menudo, úlceras
tabicadas, membranas difteroides o diftérícas extensas.

Las lesiones se caracterizaron por ausencia de reacción
inflamatoria. La necrosis focal periportal en el hígado en
algunos casos sugirió acción tóxica en el sistema.
Debe considerarse la relación frecuente de micosis de
las vías digestivas con otros padecimientos debilitan-
tes como erosiones de molleja y coccidiosis. Las erosiones
de la molleja, como tales, probablemente no estén relacio-
nadas de manera dírecta con el muguet. De la misma mane-
ra, el intestino engrosado con contenido acuoso que se nota
muchas veces en casos de muguet probablemente se debe a
coccidiosis u otras infecciones por protozoarios.
En el caso del muguet del esófago, el buche y el
proventrículo muestran un estado ulceroso y escamoso.Las
esporas y las hifas de 10 que se denomina C. albicans
pueden demostrarsecon facilidad en las lesiones. En el pro-
ventrículo y en el intestino delgado hay lesiones difteroides.
Se presentanformación de abscesosbajo el aspectode masas
necróticas pulposas, blandas, de color blanco grisáceo a rojo
pardo. Hinshaw (6) informó sobre la presencia de muguet
en 12 parvadas de pavos, con lesiones similares a las que se
ven en pollos. Blaxland y Fincham (2), estudiaron cinco
brotes graves en pavos pequefios. Sus observaciones apo-
yaron las conclusiones de que es probable que la moniliasis
se relacione con un ambiente no higiénico y otros padeci-
mientos debilitantes, pero la propagación de la infección se
presentó de manera definida en muchos casos.Seha descrito
la enfermedad en pichones y gansos.
Tripathy (15), consideró que el dafio vascular de pa-
vos infectados se puede relacionar con la endotoxina de
candida. Se presentaron lesiones ateromatosas en la super-
ficie de la íntima de la aorta abdominal en más de 50% de
los pavos expuestos a C. albicans, mientras que hubo una
incidencia de sólo 12.5% de lesiones similares en controles
no infectados.
Las aves jóvenes son más suceptibles que las viejas a
la micosis de las vías digestivas. Por tanto, al envejecer las
aves infectadas tienden a superar la infección, Jungherr (7)
observó un brote en el cual las pérdidas aumentaron a 10 000
pollitos de un grupo de 50 000 que tenían menos de 60 días
de edad. También comunicó (9), que los pavos menores de
cuatro semanasde edad sucumbieron con rapidez a la infec-
ción, pero que los brotes en las aves de tres meses de edad
produjeron un porcentaje elevado de recuperaciones.
Wyatt y colaboradores (20) introdujeron candidiasis
sistémica en pollos de engorda de 14 días de edad con una
inyección IV de una suspensión de células de C. albicans.
El crecimiento se retardó en grado notable, con hígados y
rifiones enrojecidos, pancreatitis y perturbaciones nerviosas.
DIAGNÓSTICO
La observación de lesiones proliferativas características
relativamente no inflamatorias, con proliferación densa re-
sultante en los cultivos primarios sirve para diagnosticar el
muguet. Debido a la posibilidad de cultivo de C. albicans de
tejidos que parecen normales, se considera esencial para el
diagnóstico un crecimiento denso original. El reconocimiento
de esporasy más especialmentede hifas en frotis preparados
Infecciones micóticas 373
frescos se obtiene con alguna dificultad. Se producen abs-
cesosmiliares en los riñones de conejos inyectados IV (1).
Underwood (16), describió un instrumento conocido
como panendoscopio foroblicuo de McCarthy que se usó
para diagnosticar moniliasis experimental del buche. Este
instrumento se equipó con una lente de observación y una
fuente independiente de luz. Se sometieron a inanición
durante 12 horas a aves para vaciarles el buche y permitir
que se viera con claridad su mucosa. Un buche normal es
rosado pálido, con una superficie lisa brillante con múlti-
ples repliegues poco profundos, mientras que un buche
infectado por hongo, mostró arrugas intensas hasta estrías
leves blancuzcas,erosiones o formaciones diftéricas, y una
mucosa circundante de color rojo intenso.
TRATAMIENTO y CONTROL
Como la micosis de las vías digestivas puede estar relacio-
nada con condiciones antihigiénicas, no sanitarias, de sobre-
población, no debe permitirse que esto exista o debe
corregirse. Jungherr (8) encontró que el alcohol desnatura-
lizado y los derivados de alquitrán de hulla resultaron ine-
ficaces como desinfectantes y sugirió que se emplearan
preparados de yodo. Como tratamiento, recomendó que
después de un lavado con presión con sal de epson, se
agregue una cucharadita rasa de sulfato de cobre (CUSO4)
en polvo a cada ocho litros de agua para beber en contene-
dores no metálicos todos los días, durante una semana.
Hinshaw recomendó emplear una solución de CUSO4 a
1:2000 para pavos como única fuente de agua para beber
durante el curso del brote. Por otra parte, Underwood y
colaboradores (17) encontraron que el CUSO4 es ineficaz
para el tratamiento o la prevención de enfermedades en
pollos y pavipollos con moniliasis producida de manera
experimental. Las aves afectadas deben segregarse. Las
lesiones en la boca se pueden tratar con aplicación local de
un antiséptico adecuado. La presentación de una enferme-
dad en pollitos muy pequeños sugiere a la superficie del
huevo como una fuente de infección. Esa posibilidad po-
dria eliminarse mojando los huevos en un preparado de
yodo con anterioridada la incubación.
Kostin (11) descubrió que los microorganismos de
C. a/bicans mezclados con defecaciones de aves y aplicados
a tableros de madera, pueden morir mediante la exposición a
formaldehído a 2% o solución de hidróxido de sodio a 1%
durante una hora. El tratamiento con una solución de mo-
noclorurode yodo a 5% en ácido clorhídrico durantetres
horas también produjo éxito en la desinfección.
La nistatina la han estudiado Gentry y colaboradores
(3) y Kahn y Weisblatt (10). Un grupo reportó que una dieta
con 220 mg de nistatina/kg fue eficaz para eliminar a moni-
liasis en una parvada de pavos. El otro grupo encontró que
en las infecciones experimentales con C. a/bicans tan-
to en pollos como en pavos, la intensidad de la lesión del
buche pareció estar significativamente reducida en el grupo
alimentado con el valor más bajo de nistatina (1Img/kg).
La concentración más elevada (110 mg/kg) mostró una
protección muy significativa contra infecciones micóticas.
374 . Enfermedades
de las aves
Yacowitz y colaboradores (21) encontraron éxito en la
prevención de candidiasis en pollos mediante la adición de
nistatina a un valor mínimo de 142 mgikg ración du-
rante cuatro semanas.Kahn y Weisblatt (10) obtuvieron resul-
tados similares. Wind y Yacowitz (18) trataron con éxito
micosis del buche con nistatina dispersándola en el agua de
bebidaaniveles de62.5 a250 mgiL con lauril sulfato sódico
(7.8 a 25 mg/L) por cinco días.
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Se han comunicado varios hongos aislados poco comunes
de aves. Es posible que no tengan significado económico en
Es una enfermedad micótica infecciosa, pero no contagiosa,
en el ser humano y animales inferiores. Se ha comunicado
;omúnmente en aves de zoológico, y en ocasionesen pobla-
(Capítulo 16)
Tripathy (15) encontró que la adición de clortetrasci-
clina (500 g/ton) a una ración deficiente de vitamina A no
tuvo efectos en la incidencia, ni en la intensidad de la
candidiasis del buche, pero aumentó el desprendimiento de
células en las heces. Los pavos alimentados con nistatina
(100 g/ton) tuvieron un peso promedio más alto y lesiones
más leves del buche que los controles no tratados.
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Harold L. Chute
la industriaavícola,pero debensertomadosen considera-
ción por diagnosticadorese investigadores.
cionesde pollos y pavos.Sepresentaen todo el mundo,en
especialen áreasde EVA que rodeana los ríos Misouri,
Ohio y Misissipi, dondela enfermedadpareceseroriginal.

El microorganismo Histoplasma capsulatum prolifera
de manera regular en medios de cultivo y suelo, como un
moho de color blanco a pardo que presentaesporasdedos tipos:
1) microconidios esféricos como espinas diminutas, de 3 a
4 ¡.un de diámetro y 2) esféricos o raramente hendidos,
macroconidios de 8 a 12 J.lmde diámetro, con proyecciones
digitales espaciadas de manera irregular. El microorganis-
mo prolifera en la fase similar a levadura, pero con dificul-
tad. Requiere una temperatura de 37 °C, un medio rico en
proteína, de preferencia sangre, y concentracionesaltas de
humedady bióxido de carbono.
La fase de micelio crece en medio de Sabouraud, agar
dextrosa, papa, gelatina o pan, a cualquier temperatura. Las
colonias parecen ser blancas a parduscas después de dos
semanas.Las hifas ramificadas segmentadastienen 2.5 J.lmde
REFERENCIAS
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La criptococosis es una enfermedad del ser humano y de los
animales.En el ser humano se caracteriZApor una meningitis.
Sus sinónimos son torulosis, torula, meningitis por levadu-
ras y blastomicosis europea.
En 1894, se informó de un hongo encapsulado similar
a levaduras en lesiones humanas. Aunque no se ha diagnos-
ticado como patógeno en aves, y no se han producido
epizootias, su importancia para la salud pública y su presen-
cia en ambientes de aves justifican su exposición.
La enfermedad se encuentra ampliamente distribuida
alrededor del mundo y aunqueno es de importancia económica
en la crianza de aves, hay muchos informes esporádicos en
aves de zoológico.
El hongo pertenece al grupo de levaduras imperfectas
agrupadas bajo el nombre de Cryptococcus neoformans.
Se reproduce por gemación; las células son perfectamente
esféricas y están rodeadas por una cápsula mucilaginosa
espesa.El diámetro de la célula es de 4 a 6 ¡.tm y la cápsula
tiene un espesorde 1 a2 ¡.tm.Crecebien en un plazode 48 horas
a 30 °C en agar glucosa.
Bisbocci (1), aisló criptococos de una faisán con ente-
rohepatitis. Se infectaron de manera experimental pollos
que desarrollaron la enfermedad. Las lesiones estuvieron
constituidas por granulomas y un proceso necrótico en el
hígado, intestinos, pulmones y bazo.
lrifeccionesmicóticas . 375
anchura, y dan origen a las clarnidiosporas, a menudo en
cadenascon células redondas grandes de 20 Ilm de diámetro.
Dodge (1) encontró al microorganismo en muestras de
un estorninio en Italia y en muestras de tierra de un patio
escolar; una proporción elevada de los niños de la escuela
resultó positiva a la histoplasmina.
El diagnóstico se basa en tres criterios: cultivo del
microorganismo, histopatología y sensibilidad a la histo-'
plasmina. La histopatología característica es una prolifera-
ción de células reticuloendoteliales, muchas de las cuales
contienen formas de levaduras.
Los casos reconocidos de histoplasmosis en seres hu-
manos y animales no se han tratado con éxito. Hay cierta
evidencia de que la enfermedad se produce en animales de
una manera leve no reconocida.
Emmons (3), asombró al mundo de la salud pública
aislando C. neoformans en 16 de 19 instalaciones y 63 de
111 muestras de defecación de pichones. El microorganis-
mo se encontró en los sitios de excrementos, pero no se aisló
de20 pichonesexaminados.Parecióproliferar como sapró-
fito. Bishop y colaboradores (2) confirmaron esos hallazgos
aislando C. neoformans en 6 de 13 muestras de nidos y
excrementos de pichón.
Staib (5), aisló criptococos de 28 muestras fecales
obtenidas de 20 l especies de aves de jardines zoológicos y
tiendas de animales en Alemania; 12 gérmenes aislados
fueron de canarios, uno de un pichón silvestre, y el resto de
psitácidos y otras aves. Fragner (4), aisló criptococus de he-
ces de 48 pichones, 13 aves de corral, 7 faisanes, 10 vencejos
de hogar, 4 brajos y 3 pinzones.
Las infecciones se pueden diagnosticar mediante cultivo
del microorganismo. La histopatologia demostró ser en extre-
mo útil en el diagnóstico de casosen mamiferos. Una caracte-
ristica significativa es la ausenciade una reacción inflamatoria
excepto en etapastardias, cuando terminan los efectos de la
compresión y se produce una reacción inflamatoria crónica.
La tinción con mucicarmina es especifica; muestra múltiples
esporasen gemación, con la cápsulaespesateñida de oscuro.
El pronóstico es muy grave para mamiferos infectados
y no se conoce tratamiento satisfactorio alguno.
376 . Enfermedades de las aves
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Durante años, han habido numerosos informes de aisla-
mientos micóticos provenientes de todas las clases de aves;
varios de ellos podrían debersea infecciones oportunistas.La
revisión más completa de varias de estas infecciones se
encuentra en una bibliografía parcialmente comentada
acerca de micosis aviares por Barden y colaboradores (1).
En otra revisión (5), Wobeser y Saunders notificaron varios
casos de oxalosis pulmonar en humanos y animales a partir
de una infección con Aspergillus niger. Estos hongos pro-
ducian cantidades apreciables de ácido oxálico, el cual a su
vez originaba la necrosis del tejido circunvecino al desarro-
llo micelial. Se proporcionó una descripción detallada para
el caso de un gran búho cornudo (Buba virginianus).
Ranck y colaboradores (3) describieron la dactilario-
sis, una nueva enfermedad micótica de las aves. De una
parvada de 65 000 aves, 200 de ellas resultaron afectadas
por encefalitis mortal originada por el hongo termofílico
Dactylaria gallapava. La enfermedad se reprodujo experi-
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en el saco aéreo torácico posterior izquierdo, seno maxilar
izquierdo y cerebro; resultaron lesionescerebralessemejantes
a las del brote natural. Georg y colaboradores (2) describie-
ron a esto hifomicete dematiáseotermofilico como el agente
causal de esta encefalitis en avesy Waldrip (4) informó de un
brote en 60 000 aves con una mortalidad de 3 a 5%. En este
último caso, también se aisló al microorganismo de mues-
tras de cama de las naves avicolas; se sugirió que el aserrín
de la cama pudo haber introducido al microorganismo.
Otras infecciones micóticas poco frecuentes han in-
cluido a Paecilomyces variota, Geotrichum candidum y
Trichophyton verrucosum.
Tales casos, aunque sin importancia y poco frecuentes
en apariencia,debencomunicarse.El diagnóstico de las enfer-
medadesmicóticas cadavez esmás complejo. Particularmente
si se relaciona con efectos micotóxicos en el desarrollo de
lasaves.
.
lariosis a newly recognized fungus disease of chickens. Avian
Ois 18:4-20.
4. Waldrip, D.W., A.A. Padhye, L,. Ajello, and M. Ajello.
1974.lso1ation ofDactylariagallopava from broiler-house litter.
Avian Ois 18:445-451.
5. Wobeser, G., and J.R. Saunders.1975. Pulmonaryoxalosis
in association with Aspergillus niger ínfection in a great
horned ow1. (Buho virginianus.) Avian Oís 19:388-392.
 B. w:-Calnek
INTRODUCCiÓN
Este capítulo se refiere a una diversidad de padecimientos
relacionados y no relacionados que poseen un común deno-
minador simple: el carácter neoplásico. Algunos han sido
estudiados ampliamente debido a su considerable importan-
cia económica. Otros, han servido como modelos para estu-
diar diversos fenómenos de neoplasias; de hecho, la
investigación médica ha encontrado en la oncología aviar
un recurso abundante. Para este capítulo las neoplasias se
dividen en dos categorías principales, dependiendo de que
se conozca el agente etiológico.
Los tumores inducidos por virus son principalmente de
origen mesodérmico y transmisibles. Se describen cinco
enfermedades o complejos de enfermedades, cada una en
una sección separada debido a su diferenciación etiológica.
Una, la enfermedad de Marek (EM) es una enfermedad
linfoproliferativa que afecta al sistema nervioso periférico
y, en un grado mayor o menor, a otros tejidos y órganos
viscerales; el origen es un herpesvirus.
La segunda está integrada por un grupo de leucosis,
sarcomas y neoplasias relacionadas inducidas por varios
retrovirus RNA relacionadosde maneraestrecha(llwnados en
la actualidad grupo leucosis/sarcoma). En este grupo sobre-
sale la leucosis linfoide, otra enfermedad linfoproliferativa,
que afecta de manera principal la bolsa de Fabricio y órganos
viscerales. También se incluyen otras neoplasias de origen
hematopoyético (eritroblastosis, mieloblastosis, mielocito-
matosis,y ciertasneoplasiasrelacionadascomo el nefroblasto-
ma y la osteopetrosis). Estos padecimientos, junto con los
sarcomasy otros tumores del tejido conjuntivo, se encuentran
relacionados etiológicamente y se exponen como un grupo.
Una tercera sección, describe padecimientos relacio-
nados con el grupo del virus de la reticuloendoteliosis (REY,
del inglés reticuloendotheliosis virus). Algunos miembros de
este grupo relacionado antigénicamente de retrovirus
que contienen RNA (no relacionados con el grupo leuco-
sis/sarcoma) ocasionan padecimientos no neoplásicos
en patos, otros parece que originan neoplasias linfoides en
~77
pavos, y ciertos microorganismos aislados inducen reticu-
loendoteliosis o linfomas de origen en células B o T en
pollos infectados de manera experimental.
La cuarta sección explica con brevedad un padecimien-
to en pavos llamado enfennedad linfoproliferativa, cuyo
origen es aparentementeotro retrovirus RNA que es distinto
tanto del REY como de los grupos leucosis/sarcoma.
Los tumores de etiología desconocida se describen
necesariamente sólo con base en las características morfo-
lógicas y se exponen en la sección final. Abarcan una amplia
variedad de neoplasias benigna.~y malignas derivada.~ de
tejido muscular, epitelial y nervioso; membranas serosas;y
células pigmentadas.
La clasificación y nomenclatura de las neoplasias
transmisibles conocidas representa un problema. El dilema
se debe en gran parte a dos factores. En primer lugar,
muchas cepasde virus parecentener características multipo-
tentes; o sea, a veces pueden inducir una diversidad de
neoplasias. En segundo lugar, algunos de los virus inducen
ciertas lesiones patológicas dificiles de diferenciar de aque-
llas provocadas por otros virus no relacionados. Las dos
enfermedades linfomatósicas prevalentes, llamadas en la
actualidad leucosis linfoide y enfermedad de Marek, son en
particular causantes de confusión en lo referente a este
último punto y aunque sólo se observan de manera infre-
cuente tumores linfoides inducidos por REY, o sólo bajo
condiciones experimentales, se pueden agregar a la confu-
sión. El problema se complica por el hecho de que la mayor
parte de las parvadas y muchas aves (incluyendo a veces
a las utilizadas con propósito experimental) están infectadas
con más de un agente y es prácticamente imposible exami-
nar una cepa de virus, sino también observar muchas veces
efectos de un segundo virus no relacionado con el tumor.
La prevalencia de varios virus no relacionados (y relaciona-
dos, pero diferentes) en aves de experimentación usadas
para el paso de una cepa dada de virus, originó sin duda
poblaciones mixtas de virus en la mayor parte de los casos
(en especial, en los estudios iniciales). Este factor debe
tomarse en consideración en los argumentos acerca del
carácter multipotente de algunos virus.
378 . Er¡fermedades
de las aves
Retrovirus RNA Grupo leucosis/sarcoma
Grupo reticuloendoteliosis
Herpesvirus lONA \(irus de la enfermedad de Marek
La elección de latenninología para estecapítulo (cuadro
17-1), se basaen aquella adoptadaoriginalmente por la World
Veterinary Poultry Association (2) e incluye las modifica-
ciones en uso actual. El sistema de clasificación que acom-
paña a dicha nomenclatura está diseñado especialmente
para el modo de presentación que sigue, es decir, la catego-
rización de enfennedades o complejos de enfennedades
mediante el tipo del agente, en vez de la manifestación
patológica. Donde parece apropiado, se ha recurrido a la
subdivisión dentro de las enfennedades, según el tipo de
agente por medio de su expresión patológica.
La incidencia e importancia de las neoplasias en
aves sólo se pueden estimar de modo general. Feldman y
Olson (3), citaron infonnes (1915 a 1955) en los cuales la
incidencia de tumores, excepto para la neurolinfomatosis y la
osteopetrosis,varió de 3 a 190/0.De manero más reciente, se
tiene la ventaja de los datos acumulados por el United States
Department o/ Agriculture (USDA), provenientes de los
rastros de aves bajo inspección federal. Estos datos demos-
traron que se incrementó notablemente la incidencia de
"leucosis" en pollos jóvenes (probablemente casi todos
EM), durante periodos de 10 años, comenzando desde 1961.
Hubo un aumento gradual en los decomisos por
leucosis en pollos jóvenes, de casi 0.1% en 1961 a más de
1.5% en 1968 a 1970 (5). Después de 1970, la tendencia se
invirtió y los decomisos en aves jóvenes regresaron a sus
promedios de 1961, indudablemente por la vacunación de
los pollos de engorda contra EM. Sin embargo, durante los
años pico, se decomisaron a causa de la leucosis a más de
40 millones de aves jóvenes (casi 50% de todos los deco-
misos) y se consideró que era uno de los problemas más
serios a los que se enfrentó la industria avícola.
En aves maduras, los decomisos por leucosis fueron
casi consistentes y mucho menores (menos de 0.5 millones
(Capítulo 17)
Leucosis
Leucosis linfoide
Eritroblastosis
Mieloblastosis
Sarcomas y otros tumores del tejido
conjuntiva
Fibrosarcoma, fibroma
Mixosarcoma, mixoma
Sarcoma osteógeno, osteoma
Sarcoma histiocítico
Neoplasias relacionadas
Hemangioma
Nefroblastoma
Hepatocarcinoma
Osteopetrosis
Reticuloendoteliosis
Leucosis linfoide
Enfermedad de Marek
de aves, por lo general, menos de 10% de todos los decomi-
sos). Los indices de decomisos por otros tumores, varios de
los cuales eran leiomiomas del mesosálpinx, fueron en
realidad mucho mayores (hasta cinco veces) que aquellos
de la leucosis. Debido a que gran parte de las pérdidas por
enfermedades leucositicas se desarrollan durante los
periodos de crecimiento y de producción, la presencia de
lesiones macroscópicas al sacrificio resulta un pobre índice
de su incidencia e importancia reales.
En EVA, durante 1967 las pérdidas anuales se ubica-
ron en más de 150 millones VSD, antes de la intro-
ducción de las vacunas contra EM (1). En 1985, Purchase
(5) estimó que los beneficios derivados en la industria
avícola de EVA, como resultado de la vacunación contra
EM, totalizaron casi 170 millones VSD anuales. Esto incluía
una mayor producción de huevo y menores pérdidas por
causas ajenas a EM, como beneficios indirectos, así como
el efecto directo de disminuir la mortalidad y los decomisos
por EM. En algunas parvadas, pueden ser importantes las
pérdidas por leucosis linfoide, pero tal vez la mortalidad
sólo constituya una pequeña porción de las pérdidas
económicas originadas por esta enfermedad. Los estudios
efectuados por Gavora y colaboradores (4), y Spencer y
colaboradores (6), han demostrado que la menor producción
de huevo y una mayor mortalidad por otras causas diferen-
tes a la leucosis linfoide, se relacionan con infección por
virus de la leucosis linfoide y que el impacto económi-
co total puede ser extremadamente importante. Los esfuer-
zos actuales para reducir el índice de infección o para
erradicar la infección, podrían disminuir notablemente
este impacto. La incidencia de neoplasias distintas a los
tumores linfoides parece ser baja y de importancia econó-
mica cuestionable.

REFERENCIAS
l. AAAP. 1967. Report of the AAAP-SponsoredLeukosis
Workshop.Avian Ois 11:694-702.
2. Biggs, P.M. 1962. Someobservationson the propertiesof
cells from the lesionsofMarek's diseaseandIymphoidleuk-
osis. Proc 13thSympColstonResSoc,pp. 83-99.
3. Feldman, W.H. and C. Olson. 1965.Neoplasticdiseasesof
the chicken.In H.E. Biesterand L.H. Schwarte(eds.).Ois-
easesofPoultry, 5th ed. Iowa StateUniversity Press,Ames,
lA, pp. 863-924.
4. Gavora, J.S., J.L. Spencer,R.S. Gowe, and D.L. Harris.
INTRODUCCiÓN
La más común de las enfermedades linfoproliferativas de
los pollos consiste en la enfermedad de Marek (EM), que se
caracteriza por una infiltración mononuclear en una o más
de las siguientes estructuras: nervios periféricos, gónadas,
iris, varias vísceras, músculo y piel. Un herpesvirus provoca
la EM, que es transmisible y se puede distinguir etiológica-
mente de otras neoplasias linfoides de las aves.
La termínología ha sido confusa. La amplia variedad
de signos clínicos y expresiones patológícas, que dependen
principalmente de la ubícación de las lesiones, condujo a
establecer una variedad igualmente extensa de términos
para identificar los padecimientos. La infiltración mononu-
clear de los nervios periféricos produce un crecimiento
macroscópico y ocasiona parálisís. El carácter inflama-
torio de algunas de las lesiones nerviosas periféricas deter-
minó que Marek (273), ídentificara la enfermedad como una
poli neuritis. Los sinónimos empleados despuésincluyeron
neuritis, neurolinfomatosis gallinarum y parálisis de
pastoreo. Por la infiltración mononuclear del iris, que ori-
gina cambios que van desde despigmentación hasta opaci-
dad grisácea, se aplican términos de tipo de ceguera, ojo
gris, iritis, uvertis y linfomatosis ocular. Las lesiones
leucósicas en varios órganos viscerales y músculos a menu-
do se conocen simplemente como linfomatosis visceral, y
las de la piel como leucosis de la piel. En 1961, Biggs (22)
promovió el uso del término enfermedad de Marek para
distinguir con claridad al padecimiento de aquellas enfer-
medades linfoproliferativas etiológicamente distintas. Este
término es de empleo común.
Con anterioridad al empleo de vacunas, la EM consti-
tuía una amenazaeconómica grave para la industria avícola,
ya que originaba pérdidas anuales intensas. Como las vacu-
nas no resultan 100% efectivas, aún hay pérdidas, pero ya
no son un problema grave. Purchase (371), estimó que las
pérdidas por mortalidad y decomiso a causa de EM ascen-
dieron a cerca de 12 millones de USO en EUA en 1984. No
obstante, cuando se combinan con pérdidas económicas a
Enfermedades
neoplásicas. 379
1980. Lymphoid leukosis virus infection: Effects on produc-
tion and mortality and consequences in selection for high egg
production. Poult Sci 59:2165-2178.
5. Purchase, H.G. 1985. Clinical disease and its economic
impact.1n L.N. Payne (ed.). Marek's Disease: Developments in
Veterinary Virology. Martinus NijhoffPublishing, Boston, pp.
17-42.
6. Spencer, J.L., J.S. Gavora, and R.S. Gowe.1980. Lymphoid
leukosis virus: Natural transmission and nonneoplastic ef-
fects. Cold Spring Harb ConfCel1 Prolif7:553-564.
B.W Calneky RL. Witter
causa del costo de la vacuna y su aplicación, y reducción en
la producción de huevo, el total fue de 169 millones de USD
en EUA y de 943 millones de USD en todo el mundo.
Purchase y Witter (375), han hecho un repaso extenso
de la bibliografia relacionada con la EM y las preocupacio-
nes de salud humana, en particular por el cáncer humano.
Estos autores citan múltiples informes de estudios virológi-
cos, patológicos, serológicos y epidemiológicos que dan
apoyo a una conclusión de que no hay relación etiológica
entre el virus de la EM (MDV, del inglés Marek's disease
virus) o cualquiera de los virus de la vacuna contra EM y el
cáncer humano.
La bibliografla acerca de la EM es voluminosa y cre-
ciente. Debido a la dificultad cada vez mayor de citar todas
las publicaciones pertinentes, y como se dispone en la
actualidad de varias revisiones muy completas acerca de
varios aspectos de la EM, las citas para este capítulo serán
un tanto más selectivas que en ediciones previas. Esto será
en particular verdadero en lo referente a bibliografia
antigua. Siempre que sea posible, la referencia a las re-
visiones sustituirá muchas de las posibles citas individuales.
Una fuente en especial útil de la EM es el libro de autores
múltiples titulado: Marek's Diseasec Scientific Basis and
Methods o/Control, editado por L.N. Payne (332). Asimis-
mo, las memorias de varios simposios internacionales acerca
de la enfermedad de Marek (366, 367, 368), aportan resú-
menes de los diversos aspectos de la enfermedad.
HISTORIA
El informe de Marek en 1907 (273) de parálisis en gallos a
causa de infiltración mononuclear en los nervios periféricos
y raíces de los nervios raquídeos, es probablemente el
primer relato de la enfermedad. En EVA se informó de
brotes desde 1914; las observaciones subsecuentes de la
enfermedad procedieron de Holanda, Gran Bretaña y mu-
chos otros países (citados en 24).
380 . Enfermedades
de las aves
Al agregarse observaciones a la descripción inicial de
Marek, se hizo aparente que las lesiones no estaban restrin-
gidas a la médula espinal y los nervios periféricos. Se
comprendió que la ceguera se acompafiaba a menudo de
parálisis, y que lesiones extranerviosas comprendían linfo-
mas viscerales, en particular en el ovario, e infiltración del
iris y del cerebro. Se han observado brotes de la llamada EM
agudacon índices de mortalidad excepcionalmenteelevadosy
preponderancia de linfomas viscerales, cuando menos des-
de 1949 (21), y se volvieron muy frecuentes entre 1960 y
1970.
Los intentos para transmitir la enfermedad, que a me-
nudo no tuvieron éxito (citados en 318), junto con descrip-
ciones de lesiones macroscópicas y microscópicas,
constituyeron gran parte de los esfuerzos de investigación
durante los decenios de 1920 y 1930.
La importancia de la constitución genética en lo refe-
rente a la susceptibilidad a la enfermedad, surgió con el
trabajo clásico de Hutt y Cole (191). Sus estudios, que se
iniciaron en el decenio de 1930, establecieron la base para
los esfuerzos de controlar las pérdidas por medio de la
selección genética de las reproductoras.
Durante el periodo de 10 años que comenzó a princi-
pios del decenio de 1960, hubo una sucesión excepcional de
hallazgos de investigación que tuvieron un efecto profundo
en la EM, y de hecho, en la investigación de cáncer en todas
las especies, incluyendo al ser humano. El primer avance
de orden mayor fue el éxito en la transmisión regular de la
enfermedad (29, 422). La ávida relación celular del agente
(30), hi~o que la identidad del agente fuera elusiva. No fue
sino hasta 1967 cuando investigacionescasi simultáneas,pero
independientes, en Gran Bretaña (32, 107) y EUA (301,456)
descubrieron al herpesvirus como el agente etiológico, lue-
go se tuvo éxito en su propagación en cultivos celulares.
Al cultivo e identificación del virus siguieron una
verdadera inundación de datos en los cuales se mostraron
su epizootiologia, gran parte de su patogénesis y muchos
aspectos inmunológicos de la enfermedad. Un recuento
histórico de este trabajo, que vino de muchos laboratorios,
lo proporcionó Witter (492). Quizás el desarrollo práctico
más importante fue la atenuación del virus y el éxito en su
aplicación como una vacuna contra la EM (109, 110).
A!!nque superada por otras vacunas, ésta fue la primera
vacuna práctica eficaz contra el cáncer en cualquier especie,
y debe reconocerse como un avance de orden mayor en la
ciencia médica.
Los hallazgos de Fabricant y colaboradores (142) res-
pecto a que la infección por MDV puede inducir aterioscle-
rosis en pollos, tiene profundas implicaciones como un
modelo para el mismo padecimiento en el ser humano. Este
descubrimiento, junto con los estudios continuados de las
características oncógenas e inmunológicas de la EM como
un modelo de infección oncógena por herpesvirus en otras
especies, y la necesidad de desarrollar vacunas alternativas
u otros métodos de control para parvadas con frascos de
vacunación, garantiza que la investigación de la enfermedad
proseguirá. Como sucedecon la mayoría de lasenfermedades
infecciosas, la preponderancia de las investigaciones con-
temporáneas acerca de EM, se basaen estudios moleculares.
Pueden hallarse detalles históricos adicionales en una
revisión de Payne (330).
(Capitulo 17)
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La EM existe en paises productores de aves en todo el
mundo, de acuerdo con la revisión de Purchase (371). Muy
probablemente, toda cria de pollos efectuada en áreas en las
cuales prevalecen las aves de corral experimentan cierta
pérdida, pero los sistemas de información varian y es dificil
determinar la incidencia verdadera.
En EVA, la incidencia previa a la disponibilidad de las
vacunas n9 era uniforme, en gran parte debido a los brotes
repetidos, agudos, explosivos, en ciertas zonas geográficas.
Las pérdidas eran en especial elevadas en áreas en donde
era intensiva la crianza de aves de corral (pollos de engorda).
Es probable que estas áreas continúen teniendo un riesgo
mayor aún con la vacunación. Esta distribución irregular
puede representar la existencia de una forma más virulenta
de la enfermedad, que puede presentarse de modo epizoó-
tico en ciertas zonas (23). Varios informes dan crédito a la
implicación de aislamientos MDV excepcionalmente viru-
lentos en las fallas vacunales en ciertas granjas o en algunas
áreas(136,351,406,524;
véasetambién497).
Purchase(371), notó que hay una incidenciaestacional
en pollos de engorda con pérdidas más altas durante los
meses de invierno, supuestamente a causa de una disminu-
ción en la circulación de aire.
Los datos acerca de decomisos provenientes de la
VSDA, ofrecen la información más definitiva acerca de
la incidencia variable e inconsistentede la enfermedaddentro y
entre zonas;en la figura 17-1 se ilustran algunos ejemplos.
. ETIOLOGíA
Clasificación
El virus de la enfermedad de Marek es un herpesvirus
relacionado a la célula (32, 107,301,456,515), con propie-
dades linfotrópicas similares a las de los herpesvirus gam-
ma. No obstante, su estructura molecular y organización
genómica son similares a los de los herpesvirus alfa (48). El
virus de la enfermedad de Marek es el virus prototipo del
grupo de MDV y se le designa como serotipo 1.
También se consideran como parte del grupo MDV, a
dos grupos adicionales de herpesvirus no oncógenosaislados
a partir de pavos (230, 516) Y pollos (28, 101), respectiva-
mente, y por tanto se incluyen en este capitulo. Los aisla-
mientos no oncógenos de pollo se denominan como MDV
serotipo 2y a los herpesvirus de pavo, denominados HVT
con base en una termino logia temprana (516), se le designa
como virus de serotipo 3. La clasificación serotipica para
MDV y HVT (51, 52), se basa en el reconocimiento de
epitopes antigénicos comunes y distintos para cada serotipo,
Excepto en donde se indique lo contrario, MDV se refiere
a los virus de serotipo 1.
Morfología y morfogénesís
Kato e Hirai (227) y Schat (397), han revisado la morfología
y la morfogénesis de MDV. En general, las partículas virales
son las típicas para aquellas descritas para otros herpesvirus.
 Enfermedades
neoplásicas. 381

Q)
Oro
-+-'
c
Q)
u
'-
o
o..

B
0.12

Figura 17-1. Decomisos en EUA, en pollos de engorda jóvenes por enfermedad de Marek. A. Promedios anuales de 1960 a
1994. B. Promedios mensuales de 1985 a 1994. (Datos del National Agriculture Statistics Service.)

Por lo común, los viriones se observan en el núcleo y con
menor frecuencia en el citoplasma o espacios extracelulares.
Las partículas desnudas hexagonales o nucleocápsides, de
85 a 100 nm de diámetro, y las partículas cubiertas de 150
a160 nm de diámetro, pueden observarse en cortes delgados
de c¡¡ltivos celulares infectados. Las partículas virales ob-
servadasen preparaciones teñidas negativamente de epitelio
de folículo piloso lisado (FPL), tienen envolturas que miden
de 273 a 400 nm y que aparecen como estructuras amorfas
irregulares (72). Las preparaciones de cortes delgados del
FPL, revelan gran cantidad de partículas del herpesvirus con
envoltura citoplásmica en células Queratinizantes.
382 . Enfermedades
de las aves (Capítulo 17)

En general, la morfología de HVT se asemeja a la de
MDV. Sin embargo, en cortes delgados, las nucleocápsides
de HVT muestran por lo común una apariencia cruzada
única (302).
La morfología de MDV serotipo 2 no se ha estudiado
en detalle, pero se han visualizado partículas típicas (402).
En la figura 17-2, se muestra la morfología de los
viriones de MDV y HVT.
DNA VIRAL
Propiedades fisicas
El DNA del MDV es una molécula lineal de tira doble que
tiene una densidad elástica de 1.706 g/mL, con composición
básica de relación de guanina más citosina de 46%, y un
peso molecular de 108 a 120 x 106 daltones (93, 179, 251),
que es equivalente a un tamaño de 166 a 184 pares de
kilo base. La densidad elástica y la relación de guanina más
citosina del DNA de HVT es por lo general similar a la del
DNA de MDV (252); ambos son dificiles de separar
del DNA de la célula huésped, pero se han descrito técnicas
de preparación (220). La infectividad del DNA de MDV se
ha demostrado tanto in vitro como in vivo (218).
Organización estructural
Los tres serotipos tienen estructuras genómicas constituidas
por una región singular larga y una región singular corta,
cada una limitada por repeticiones invertidas (93). Se han
construido mapas flsicos de restricción de fragmentos de
endonucleasa para MDV (153) y HVT (193), pero aún no
para el serotipo 2 de MDV (320). Con baseen la hibridación
cruzada de fragmentos de DNA clonados, los genomas de
los tres serotipos se encuentran organizados similarmente,
o colineales (193, 320). Sin embargo, se han observado
diferencias menores, pero potencialmente importantes en
los genomas. El genoma difiere en tamaño; MDV es el más
largo, HVT el más pequeño y el de MDV serotipo 2 resulta
intermedío (93, 179). Los tres serotipos difieren sustancial-
mente en sus patrones de digestión de laendonucleasa de
restricción (157, 179,391,448), pero comparten una homo-
logía importante a nivel del DNA, en particular con ciertos
genes individuales como gB, gC, gD y gH (116,417,533,
539). En la figura 17-3 se ilustra el tamaño y laorganizaci6n
estructural de los genomas de los tres serotipos viraJes.
Genes vira/es yantigenos
Los esfuerzos por identificar y localizar a los 70 a 80 genes
especificos o regiones genómicas relacionados con ciertas
funciones biológicas en los tres serotipos, continúa apor-
tando información útil y se está acumulando conocimiento,
en particular con MDV. La ubicación aproximada de los
genes identificados para cada serotipo, se sefialan en la
figura 17-3.
A pesar de que se han identificado tantos como 46
polipéptidos especificos de virus mediante la inmunopreci-
pitación de extractos de células infectadas con MDV o HVT
(194, 479, 480), sólo se conoce bien a algunosde ellos
(antigeno A, antigeno B y pp38), por tener importantes
propiedades antigénicas o funcionales. Para gran parte de
los métodos de detección, son criticos los anticuerpos mo-
noclonales especificos como ei M26 para el antigeno A
(197), lAN86 para el antigenoB(449), Y el H 19 para pp38
(258).
Los genes reconocidos de MDV pueden agruparse en
las siguientes categorias: oncogenicidad relacionada, gluco-
proteinay otros. En el cuadro 17-2 se enlistan los principa-
les genes,productosgénicosy sus funciones probables, y
algunosde éstostambiénseabordanmás adelante.
Genes relacionados con la oncogenicidad
Tres genes o secuencias de DNA, que podrían relacionarse
con la oncogenicidad del MDV serotipo 1, incluye genes
que flanquean las 132 repeticiones de pares de bases, de
pp38 y mEq. En el MDV atenuado, se ha identificado y
mapeado una región de expansión heterogéneaque contiene
múltiples repeticiones de bases de pares (rbp) en la región
de repetición inversa que flanquea la única porción larga del
genoma (154, 272, 450). Esta región se ha identificado
como una familia de genes que contiene tres exones (42,
241). Por lo general, las cepasvirulentas tienen pocas copias

Figura 17-2. Micrografías electrónicas de MDV y HVT. A. Corte delgado de fibroblasto de embrión de pollo cultivado infectado
con HVT. Se ven múltiples nucleocápsides con la estructura interna típica en forma de cruz (flecha). 70 OOOx. B. Corte delgado
de fibroblasto de embrión de pollo cultivado infectado con MDV que muestra viriones envueltos en una vesícula nuclear
60 OOOx. C. Corte delgado del FPL de pollo infectado con MDV que muestra viriones envueltos dentro de las inclusiones
citoplásmicas Nótese la diferencia en morfología comparada con B.70 OOOx(Nazerian).
 Enfermedades
neoplásicas. 383

4
17

MDV-2

.6 4

HVT

4. ~.

I I I I I I I I I I I I I I I I I I I
Kbp o 20 40 60 80 100 120 140 160 180

terminal repetición
~ -
ari, origen de !a replicación vira!: ¡larga de repetición: ~ - linterna larga: ~ - repetición
interna corta:~ - t~rminalde repeticióncorta ~ largoúnico: -- cortoúnico:

Figura 17-3. Diagrama estructural de los genomas de los tres serotipos del virus de la enfermedad de Marek (MDV). Debajo
de cada gen ama se indica la ubicación y dirección de transcripción de los principales genes vira les con flechas sólidas (véase
cuadro 17-2 para los códigos de genes). Arriba de cada genoma se indican los sitios de restricción BamH1 y con letra los
principales fragmentos. (Preparado por R.F. Silva).

de 132 rbp y las cepas atenuadas poseen múltiples copias
(223, 389), una distinción que constituye la base de la
diferenciación mediante PCR (20, 447, 542). La función de
estaregión requiere de mayor estudio, pero el hallazgo de que
los oligonucleótidos complementarios (antisentido) a las
copias de 132 rbp, inhiben la proliferación de líneas celula-
res de linfoblastoides (231), puede aportar una luz inicial.
El gen pp38 se ha clonado y secuenciado (119, 120).
Esto resulta de interés, debido a que su producto, una
fosfoproteína de 38kD, se expresa de manera variable en
tumores y líneas celulares (293, 294) y debido a que no
existe algún homólogo en los herpesvirus de mamíferos
(120). En el MDV serotipo 2 (321)yen HVT(452) también
hay homólogos de pp38, pero ningún gen parece relacio-
narse de manera cercana al pp38 de MDV.
El antigeno a pp38, es un complejo de proteína fosfo-
rilada específico de virus que contiene polipéptidos 39, 36
Y 24 kD, los cuales se demostraron en el citoplasma de
linfocitos infectados de manera latentemente y transforma-
dos por MDV, así como células infectadas de manera pro-
ductiva incllJyendo al (199, 293, 294). Este antigeno puede
demostrarse en células infectadas de manera y en células
tumorales de EM (119, 199), así como en células infec-
tadas de manera latente productiva con MDV serotipo 1
excepto, curiosamente, la cepa CVI988 y sus derivados
(527). La expresión de pp38 es variable (o inconsistente),
pero puede potenciarse mediante tratamiento con IUdR
(202) o transfección con el gen ICP4 (365). El antigeno
pp38 puede tener algún valor diagnóstico cuando se encuen-
tra en células tumorales.
 1 mEq mEq 40 1 Se asemeja al gen junlfos
2 UL1 gL 25
3 UL19 MCP 150
4 UL22 gH 91 1,
5 TK TK 39 1,3
6 98 g8, 49,60.100 1 Protección inmunitaria
Antígeno B
7 UL30 DNA polimerasa 130 1
8 UL32 gp82 82 1,
9 UL39 RR1 92 1,2,3
10 UL40 RR2 38 1,2,3
11 UL44 gC, 57-65 1,2,3 Estimula los anticuerpos AGP
Antígeno C
12 UL47 92
13 UL48 VP16 49
14 UL49 28
15 UL53 gK 40
16 UL54 ICP27 55
17 pp38 pp38 38 1,2,3 Expresado en líneas celulares y
algunos tumores
18 ICP4 ICP4 155
19 SORF1 10
20 SORF2 20 Homologia con el virus de la
viruela aviar
21 US1 ICP22 20 1,3
22 US10 VP22 24 1,3
23 SORF3 41 1,3
24 US2 30 1, 3
25 US3 Proteína cinasa 45 1, 3
26 SORF4 17 1
27 US6 gO 43 1, 3
28 US7 gl 38 1,3
29 US8 gE 54 1, 3

g(gp), glucoproteína; PIC, proteína intracelular; kD, Kilodalton; PPC, proteína principal de cápside; mEq, EcoQ de Marek; fp, fosfoproteína;
RR, ribonucleótido reductasa; SORF, cuadro abierto de lectura; TK, tímidina cinasa; UL, longitud única; US duración única; VP, proteína de
virión. Los nombres de los genes y de los productos génicos se basan en homólogos a HSV
Cuadro preparado por LF Lee.

MEq (EcoQ de Marek) se expresa en células transfor-
madas (214). Este gen tiene homología con el tipo de cierre
de leucina de oncogenes y también codifica para un dominio
rico en prolina, característico de otra clase de factores de
transcripción (214). Una región promotora de este gen,
contiene secuencias que asemejan el elemento de choque de
calor (213). El producto proteínico de mEq no se ha carac-
terizado.
Todos los mapas de genespotenciales relacionados con
oncogenicidad, se encuentran cercanos en las regiones re-
petidas del genoma de MDV. En los linfomas por EM, la
expresión de los genes, determinada por transcripción, se
encuentra muy limitada a una zona similar del genoma
localizadoen o cercade las regiones de repetición (477, 411,
465) Y en otra región cercanaal gen lCP4 (316). Con el fin de
estableceruna relación causal entre cualquiera de estosgenes
y la oncogenicidad, se requerirán de más investigaciones.
Genes de glucoproteínas
El gen gC codifica a la glucoproteína conocida como antí-
geno A (117) Y resulta de interés debido a su amplia expre-
sión en células infectadas de manera productiva.
El antígeno A identificado originalmente en líquidos
flotantes de cultivos celulares infectados mediante pruebas
de precipitación en agar gel (PAG) (109), se ha caracteriza-
do como una glucoproteína (gp57/65) de 57 a 65 kD (116,
200, 206, 207). Se demuestra en la superficie celular y en el
citoplasma de células infectadas de manera productiva; es
secretadaactivamente por células infectadas, no parece estar
relacionada a la oncogenicidad y tal vez sea el antigeno que

origina los anticuerpos detectados en antisueros de conva-
lescientesmediante PAG. La producción de antígeno A, dis-
minuye con el pasaje seriado de MDV en cultivos celulares
(109, 196), probablemente debido a una menor transcrip-
ción del gen del antígeno A (491).
El gen gB (392), el cual codifica al antígeno B, resulta
importante porque su producto proteínico se ha relacionado
con respuestas inmunitarias protectoras (305, 319, 393).
El antígeno B, identificado de manera original mediante
PAG como un antígeno no secretado (109), es un complejo
de tres glucoproteínas con pesos moleculares de 100, 60 Y
49 kD (gp 100, gp60, gp49) (95, 198, 205, 312, 449). El
antígeno se ubica en la superficie celular y en el citoplasmade
células infectadas de manera productiva (227). Induce anti-
cuerpos neutralizantes(123, 319). Se han notado diferencias
entre los antígenos B de los tres serotipos virales (533);
existen múltiples epítopos en el antígeno B (260, 271).
El gen gD (388) no se expresa in vitro (47), aunque la
presencia de anticuerpo s antigD en suerosde convalecientes
(539), argumenta por lo menos una expresión limitada
in vivo. Las deficiencias en la expresión de gD, tal vez se
relacionen con la incapacidad de MDV para producir virio-
n~ infectantes, explicando así la naturaleza relacionada con
células del virus (47). No obstante, la deleción de gD no
anula la cflpacidad de MDV para infectar pollos y disemi-
narse por medio de contacto (287).
Otros genes de glucoproteínas caracterizados incluyen
gE (45, 47, 417, 540), gH (417), gI (45, 47, 388, 540), gK
(381) y gL (532).
Otros genes
Se ha identificado a una cantidad de otros genes y se han
establecido o inferido algunas funciones, por medio de
comparaciones con homólogos en otros herpesvirus. Varios
genes codificadores de enzimas que podrian estar implica-
dos en la replicación se han reconocido, por ejemplo, timi-
dina cinasa, ribonucleótido reductasa y la DNA reductasa
(249, 275, 416, 466). Los genes predecidos para codificar
proteinas tegumentarias incluyen a UL49, UL48, UL47 y
UL46 (531). El UL48 puede codificar para el homólogo de
VPI6 (242), que se encuentra implicado en otros herpesvi-
rus con la trans-activación de genes inmediatos tempranos.
Otros genes de este último tipo, codifican proteinas que
regulan de manera probable los eventos relacionados con la
replicación viral e incluyen a ICP4 e ICP27 (7, 381). Las
transcripciones antisentido del gen ICP4 podrian relacionar-
se con la latencia (90). En los tres serotipos se han identifi-
cado los origenes de la replicación (42, 89, 452). Aunque
varias secuencias génicas de MDV representan homólogos
del herpesvirus simple, también se han identificado secuen-
cias únicas, por ejemplo, SORFI, SORF2 y SORF3 (46).
Ya que no se han hecho intentos por discutir cada gen o
secuencia génica probable, y dado que la lista de genes
conocidos crece de manera rápida, el lector debe revisar la
bibliografla actual con fines de mayor información.
Por medio de pruebasAF, con suerosde convalecientes,
se han demostrado los antigenos de membrana viral (94, 204,
280,282,529) Y los antigenos internos virales (69, 369, 461)
de las caracteristicas moleculares no especificadas. Pro-
bablemente, ambos tipos de antigenos sean mezclas de
antigenos producidos coordinadamente en células infectadas
Enfermedades neoplásicas 38:
de maneraproductiva. Aunque no bien definidos, estosantíge-
nos contribuyeron a varios estudios iniciales y todavía tienen
utilidad como indicadores de infección viral. El antígeno
pp40, detectable mediante el anticuerpo monoclonal
2BN90 en el núcleo de las células ínfectadas (248), se
encontró en todos los MD V serotipo l probados, incluyendo
a varias cepas CVI988; todavía no se ha identificado el gen
para este antígeno.
Vectores vira/es
Una estrategia en desarrollo para las vacunas aviares, es el
uso de los tres serotipos de MDV como vectores de expre-
sión viral para genesextraños (148,457). Tales vectores han
expresado genes de otros microorganismos como el de la
enfermedad de Newcastle o Escherichia coli, o de otros
serotipos de MDV (274, 288, 289, 295, 393). Una ventaja
de las vacunas de MDV vectorizadas por herpesvirus es su
capacidad para inducir inmunidad contra EM así como el
producto del gen extraño (289).
Recombinación y mutación
Todavía no se ha demostrado la recombinación expontánea
entre los tres serotipos de MDV y con probabilidad no es
común, a pesar de la frecuencia de infecciones concomitan-
tes en el mismo tejido (99) o célula (310). No obstante, los
tres serotipos desarrollan rápidamente características mo-
leculares y biológicas alteradas, despuésde pasajesseriados
in vitro (109,448, 509, 528), indicando que pueden existir
mutaciones espontáneas. Se han descrito un mutante de
MDV sensible a la temperatura (509) y un mutante de HVT
que era resistente a la inhibición por fosfonoacetato (255).
La evolución gradual de los patotipos hacia una mayor
virulencia y los cambios en las propiedades biológicas de
MDV durante un retropasaje in vivo (499), apoyan además
la mutabilidad de los MDV. El cocultivo in vitro de MDV
con retrovirus aviares resultó en la inserción expontánea de
LTR de los pro virus retrovirales en el genoma de MDV, a
menudo en sitios preferenciales (208, 215).
Replicación viral
La replicación de MDV, MDV serotipo 2 y HVT es la típica
de otros herpesvirus relacionados con células y ha sido
revisada por Kato y Hirai (227) y Ross (387). Para la
infección inicial de los cultivos o pollos mediante virus
libres de células, los viriones cubiertos penetran a las célu-
las susceptibles por medio de absorción y penetración con-
vencionales, lo cual sucede en el término de una hora en
cultivos celulares. El proceso se acelera mediante quelado-
res tal como el ácido etilendiaminotetracético (EDTA) en el
caso de MDV (1). La infección inicial por virus relacionados
con células y la diseminación de la infección iniciada ya
sea por virus libres de células o relacionados con células, se
desarrolla por contacto directo con las células infectadas.
La transferencia célula a célula de la infección in vitro se
potencia por la fusión celular (182) y por lo común está
acompañada por la formación de puentes intracelulares
(222), y sepresumeque es el principal modo de disemina-
ción viral tanto in vitro como in vivo. La replicación viral
del DNA sucede durante la faSe S de la replicación celular
(245). Los índices de replicación varían con el serotipo y el
grado de pasaje de la cepa viral.
386 . Enfermedades de las aves
Se reconocentres tipos generalesde interacciones
¡rus-células:productiva,latentey transformadora.
Infección productiva
En la infección productiva, hay replicación del DNA viral,
se sintetizan antigenos y en algunos casos se generan par-
ticulas virales. El número de copias de genoma por célula
puede exceder las] 200 (225). Hay dos tipos de infección
productiva. La infección productiva completa con MDV en
el FPL de pollos provoca el desarrollo de un número abun-
dante de viriones recubiertos, por completo infecciosos
(72). En una infección productiva-restrictiva, se originan
antigenos, pero la mayor parte de los viriones producidos
no están recubiertos y, por tanto, no son infecciosos. No
obstante, puede haber un número variable de viriones cu-
biertos en las células cultivadas, y éstos pueden obtenerse
libres de células e infecciones por medio de la rotura de las
células en agua destilada ( 1] 4), o un estabilizador apropiado
(73, ] 00). Se ha descrito una cepa variante de HVT que
libera cantidades abundantes de virus libres de célula en el
medio de cultivos de células infectadas (530).
En todos los tipos de células, la infección productiva
es litica y conduce a una formación de cuerpos de inclusión
intranucleares, destru.cción celular y, en el pollo, la forma-
ción franca de lesión necrobiótica. Debido a esto, a la
infección productiva se le ha denominado citolitica y los
términos se usan como sinónimos (66). Se observa polica-
riocitosis en fibroblastos cultivados, y es un componente
principal de las placas o focos virales que se usan a menudo
y como un marcador en las valoraciones de virus.
Los antigenos presentes en las células infectadas de
manera productiva, por lo menos en las infecciones comple-
tamente productivas en las cuales se originan viriones cu-
biertos, probablemente representen los productos de una
cantidad de genes virales expresados.
En los fibroblastos infectados de manera productiva,
la mayor parte del genoma del MDV se transcribe (387,
45]). Puede detectarse RNA viral transcrito tanto en el
núcleo como en el citoplasma (387). Se han descrito dife-
rencias en transcripción entre la infección productiva con
cepas virulentas y atenuadas del serotipo 1 (38, 42).
En la infección productiva en cultivos de células influ-
yen varios factores. Se necesita arginina (28]). El proceso
de replicación requiere de la sintesis de DNA polimerasa
(4]), la cual puede ser inhibida por fosfonoacetato (254) y
fosfonoformato (383). El efecto de otros inhibidores de la
replicación del MDV lo ha repasado Ross (387). El tamaño
de placa aumentó o disminuyó con distintas dosis de di me-
tilsulfóxido en el medio de cultivo (279). Aunque puede
producirse interferón o cuando menos algunas cepas
de MDV y HVT (]88, 22]), su efecto en la duplicación del
virus parece leve (9). En la velocidad de crecimiento in vitro
del MDV y del HVT también influyen la temperatura del
cultivo y el tipo celular.
Infección latente
Las infecciones latentes no son productivas y pueden detec-
tarse únicamente mediante hibridación con sondas de DNA
o métodos diseñados para activar el genoma viral, como en
el cultivo in vitro; sólo se encuentran cerca de cinco copias
del genoma viral (387). Aunque algunos genes pueden
(Capítulo 17)
transcribirse (465), no sucede la traslación y por lo común
no se encuentran antígenos relacionados con el virus o con
el tumor (78, 426). Sin embargo, el cultivo in yitro resulta
en la producción de antígenos y partículas virales (78, 88,
92), representando una liberación de la latencia. Por lo
menos dos citocinas producidas por cultivos de células de
bazo estimuladas mediante concavalina A, pueden ayudar a
conservar la latencia en los linfocitos cultivados (56); una de
éstasse ha identificado definitivamente como interferón, el
cual ha demostrado suprimir la producción de antígenos
virales inmediatos-tempranos, tempranos y tardíos en linfo-
citos infectados de manera latente (487). Curiosamente, el
interferón resultó más eficaz en la supresión de los genes
virales en las etapas tardías de latencia que durante las
iniciales. Se ha demostrado infección latente, luego de la
infección de pollos con virus del serotipo 2 y 3 (442).
Holland y colaboradores (186), han informado de bajos
valores de expresión de gB en tejidos linfoides infectados
de manera latente con HVT, pero esto puede indicar más
bien la reactivación viral en células seleccionadasen vez de
la latencia. De hecho, puede indúcirse la reactivación selec-
tiva de las células infectadas de manera latente, mediante el
tratamiento con ciclosporina o betametazona (57), pero no
por medio de la infección con virus inmunosupresores
como el de la enfermedadinfecciosade la bolsao el de la
reticuloendoteliosis (58).
Infección transformadora
Por definición, la infección transformadora se desarrolla en
células transformadas por el serotipo 1 del MDV. A diferencia
de la infección latente, en la cual existe el genoma viral, pero
que sólo se expresa en cierto grado, el fenotipo transformado
se caracteriZA por una expresión más amplia del genoma del
MDV, resultando en ocasiones en la producción de antígenos.
Las células transformadas contienen cerca de 5 a 15 copias del
genoma viral (387), aunque la cantidad promedio varía en
líneas celulares diferentes bajo condiciones distintas, tal vez
en relación a la proporción de células infectadas de manera
productiva en la población (253, 180,303). El DNA viral de
las células transformadas se encuentra altamente metílado,
mientras que al mismo tiempo no se detectó metilación en el DNA
viral de las células infectadas de manera productiva (224).
Puede transcribirse una porción del genoma viral (451)
Y se ha identificado y mapeado una cantidad de transcrip-
ciones en las células transformadas. De estas transcripcio-
nes, algunas (181, 477), pero no todas (187), difieren de
aquellas provenientes de células infectadas de manera
productiva. De los diversos antígenos virales, sólo se ha
detectado a pp38 en las células transformadas (202, 294),
pero resulta variable la frecuencia de las células que expre-
san pp38. En líneas de células linfoblastoides, también se
ha identificado al antígeno pp40 (248). No se detectaron
antígenos en las células de linfomas o líneas de células
linfoblastoides mediante pruebas AF con sueros de conva-
lecientes, excepto por células' ocasionales que con pro-
babilidad se hayan convertido a una infección productiva
(4, 75) Y por definición ya no se transforman más.
Algunos linfocitos transformados pueden ser inducidos
para generar antígenos virales mediante tratamientos con yo-
dodesoxiuridina (79, 134, 248) o por cultivo a temperaturas
subóptímas (8, 79).

Se detectó un antígeno de superficie relacionado con
el tumor de EM (MATSA, del inglés MD tumor-associated
surface antigen), en células de linfomas de EM y líneas
celulares linfoblastoides derivadas de linfomas (355,521.).
Este antígeno no se detectó en las superficies de las células
infectadas de manera productiva (521.). Aunque al inicio no
pareció que se relacionarancon la mayor parte de los linfocitos
infectados de manera latente (78, 426), los MATSA también
se detectaron en lifocitos de pollos vacunados con HVT o
cepas no oncógenas de MDV (237, 352, 404); estudios
posteriores con anticuerpos monoclonales (259, 266) mos-
traron que los MATSA estaban presentes en las células T
activadasde pollos no infectados (278). Por tanto, la MATSA
se le considera hoy en día como un antígeno huésped y está
claro que no es específico de tumores. No obstante, aún es
de importancia en el diagnóstico diferencial de la EM.
Integración del DNA viral
Ha resultado dificil determinar el grado en el que se integra
el DNA viral dentro del genomade la célula huéspeddurante
las infecciones productiva, latente o de transformación. Los
informes iniciales indican una ausenciade integración (471)
o una mezcla de DNA integrado y episomal (226, 395). El
DNA viral se relacionó con cromosomas de dos clases de
tamaños separadospor centrifugación de gradiente de den-
sidad (190), Y con los cromosomas números 2 y 4 mediante
hibridización in situ (227), dando apoyo adicional a la idea
de que se produce cierta integración. De manera más recien-
te se ha demostrado mediante hibridación fluorescente in
si/u, que el DNA viral se integra a los cromosomas en 2 a
12 sitios, aunque fueron diferentes los patrones de integra-
ción entre las líneas celulares (127). En las células de
linfoma primario, la integración se desarrolló al azar en
múltiples sitios, pero no se detectaron genomas de MDV
circulares y virióndeDNA lineal (128). Estos datos también
sugieren que los linfomas por EM tienen un origen clónico
(127,128), una observación novedosa con implicaciones
importantes para los mecanismos de oncogénesis.
Diferencias entre los serotipos
En la mayor parte de los informes, la replicación del MDV
y del HVT es similar. Los tres serotipos inducen infección
productiva en cultivos de fibroblasto permisivo. La infec-
ción latente también se origina con todos los virus. A pesar
de ello, la infección transformadora sólo se ha demostrado
con el MDV virulento. Como el HVT y el MDV serotipo2
no son oncógenos (402, 516), no se han derivado líneas
celulares equivalentes a las derivadas de los linfomas de
EM. No obstante, se ha derivado una línea de células esplé-
nicas de un pollo vacunado con HVT (238), que tiene
genomas tanto de MDV como de HVT (180). No se tiene la
certeza de cuál virus es el causante de la transformación,
pero es interesante la capacidad de coexistir de ambos
genomas en una célula simple. Calnek y colaboradores (75)
también aislaron HVT y MDV infecciosos de una línea
celular sencilla.
Producción de lotes de virus
Los cultivos de células infectadasde maneraproductiva
han sido una fuente comúnde desarrollode virus relacio-
nadoscon célulaspara los tres serotiposviralesy para las
Enfermedades neoplásicas 38;
existencias de HVT libre de células. El virus libre de células
de los serotipos 1 y 2 se obtiene mejor de los cultivos de
células de FPL (virus de bajo pasaje) o de células infectadas
(virus de alto pasaje), aunque pued~n obtenerse cantidades
reducidas por virus de bajo pasaje ..:~ células infectadas
lisadas in vi/yo. Se han descrito técnicas para la producción
y criopreservación de lotes de virus tanto libres como rela-
cionados con células (30, 73, 460).
Estabilidad V desinfección
Hay MDV y HVT en estadosya searelacionados con células
o libres de células,que tienenpropiedadesde modo consi-
derable distintas de supervivencia.
Los lotes de MDV o HVT relacionados con células,
pueden criopreservarse mediante métodos estándares y al-
macenarsea -196 °C (460). Sin embargo, la infectividad de
tales lotes se relaciona directamente con la viabilidad de las
células contenidas en dichas preparaciones. En condiciones
ideales, la vida media de las vacunas relacionadas con
células puede ser de 2 a 6 horas (475).
Los preparados de MDV libres de células conseguidos
de la piel de pollos infectados, se inactivaron cuando se
trataron durante 10 minutos a pH 3 u 11 y se almacenaron
duante dos semanasa 4 °C, cuatro días a 25 °C, 18 horas a
37 °C, 30 minutos a 56 °C o 10 minutos a 60 °C (68). MDV
libre de células proveniente de la piel o ya seaMDV o HVT
de los cultivos celulares infectados puede almacenarse a
-70 °C o liofilizarse (73). La caspa, la cama y las plumas de
las aves infectadas resultan infectantes y contienen presu-
miblemente virus libres de células provenientes de la unión
de FPL a los restos celulares. La infectividad de tales
materiales se retuvo por 4 a 8 mesesa temperatura ambiente
(184,513) Y por lo menosdurante 10 añosa4 °C (62), pero la
infectividad se inactivó por una variedad de desinfectantes
químicos comunes mediante un tratamiento de 10 minutos
(70, 185). La supervivencia de los virus en la cama puede
afectarse de manera adversa por una mayor humedad (513).
La potencia de las vacunas relacionadas con células
como de aquellas libres de células puede alterarse de manera
adversa por la temperatura de almacenaje, técnica de re-
constitución, elección del diluente, tiempo de conservación y
temperaturaposterior a la reconstitución (167, 308, 327, 446).
Clasificación de las cepas
Serotipos
BüIow y Biggs (51, 52), clasificaron al grupo de herpesvirus
MDV en tres grupos distintos correlacionados con las pro-
piedades biológicas (véase sección anterior). Normalmente
se utilizan dos anticuerpos monoclonales específicos de tipo
para determinar el serotipo viral (195, 258).
Aunque pueden distinguirse mediante pruebas seroló-
gicas, los tres serotipos también comparten múltiples anti-
genos comunes. Por tanto, el suero contra un serotipo
reaccionará de ordinario con los antigenos de los demás
serotipos, aunque un poco menos intensamente que con los
antigenos homólogos (52).
Con el serotipo viral se encuentra relacionada una can-
tidad de características biológicas (28, 397). Los virus del
serotipo 1 de bajo pasaje que crecen mejor en fibroblastos
388 . Er¡fermedades
de las aves
de embrión de pato o en cultivos celulares de rifión de pollo,
lo hacen de manera lenta, y producen pequefias placas. Los
virus del serotipo 2 que crecen mejor en fibroblastos de
embriones de pollo, crecen de manera lenta y originan
placas medianas con algunos sincitios grandes. Los virus
del serotipo 3 (HVT) que se desarrollan mejor en fibroblas-
tos de embriones de pollo, lo hacen rápidamente y originan
grandes placas. Pueden extraerse virus más infecciosos a
partir de las células infectadas con HVT, que de aquellas
células infectadas con virus de los serotipos 1 a 2.
Patotipos
La virulencia u oncogenicidad se relaciona solamente con
los MDV del serotipo l. Dentro de este grupo, se reconoce
una gran variación en el potencial patógeno y sin alguna
duda representa un continuo desde aquellos casi avirulentos
hasta los que tienen máxima virulencia. Se propuso una
clasificación patotípica (495,496), en la cual se designaban
tres tipos de virus y acrónimos relacionados como leve
(mMDV), virulento (vMDV) o muy virulento (vvMDV). La
patotipificación de los aislamientos virales implica pruebas
de patogenicidad en pollos vacunados y sin vacunar (500);
no se han desarrollado otros métodos que no sean in vitro.
Los prototipos son las cepas CU2 (453) de mMDV, la JM
(422), GA (135) Y HPRS-16 (372) de vMDV, y las cepas
Md5 (524) y RBIB (408) de vvMDV. Se ha sospechado o
pensado de patotipos que exceden la virulencia de vvMDV
y se ha informado por lo menos de una de tales cepas, la
584A (504).
Se reconoce un patrón de evolución en la virulencia de
las cepas de MDV. Por varios años, EM fue una enfermedad
clásica inducida por los virus del patotipo mMDV. A finales
del decenio de 1940, se observó primero una forma más
virulenta de EM (21), relacionada con los virus del patotipo
vMDV, que se convirtió en el patotipo dominante durante
el decenio de 1960. Las cepas virales del patotipo vvMDV,
se observaron primero a finales del decenio de 1970 (136),
principalmente en parvadas vacunadas contra HVT con
pérdidas excesivas por EM, y actualmente parece ser el tipo
dominante.
Ciertas características biológicas también se encuen-
tran relacionadas con los patotipos del serotipo 1 del MDV,
pero son más pronunciadas entre las cepas de bajo y alto
pasaje (atenuadas). El pasaje seriado in vitro (por lo general,
se requieren de 30 a 70 pasajes) resulta en la atenuación de
los aislamientos virulentos (109,385,494). Las cepas ate-
nuadas crecen con mayor facilidad in vitro, pero originan
títulos menores de viremia in vivo (508), lo cual puede estar
relacionado con una disminución notable en la capacidad
para infectar, replicar o ambos, en linfocitos (410). La
producción de antígeno A se encuentra reducida o ausente
(109). Las cepas atenuadasno se diseminan bien entre pollos
mediante contacto (125, 499). Ciertas cepas se atenuan de
manera incompleta e inducen lesiones menores en pollos
susceptibles (50,344,499). Las cepas sobreatenuadasno se
replican en pollos protegidos (240, 509). El potencial de creci-
miento in vivo de los aislamientos atenuadosdel serotipo 1, se
ha mejorado por medio de retropasaje en pollos (126, 499),
aunqueen un casotambién se incrementó'la virulencia (499).
La incidencia de tumores inducidos por cepas de baja
virulencia del serotipo 1 de MDV se incrementa por infec-
(Capítulo 17)
ción in ava o por inmunosupresión(74, 77). Los virus de
los serotipos2 y 3 permanecieronsiendono oncogénicos
despuésde tratamientossimilares(77, 402).
Sistemas de huésped de laboratorio
El MDV se ha propagado y valorado en pollos recién
nacidos, cultivos de tejido y huevos embrionados. Las líneas
celulares linfoblastoides de linfomas de EM también son
sistemas de laboratorio del huésped importantes.
Pollos
Los pollos recién nacidos inoculados con serotipo 1 viru-
lento de MDV, desarrollan lesiones que pueden detectarse
histológicamente en ganglio s, nervios y ciertas vísceras
después de 2 a 4 semanas. La respuesta depende en grado
considerable de la susceptibilidad genética del pollo y la
virulencia del MDV aislado. La presencia del virus o anti-
cuerpos, que puede detectarse en las pruebas in vitro, o la
presencia de antígeno relacionado al virus detectado
por pruebasAF en tejido, también son respuestasde huésped
especificas de pollos inoculados con infección por EM. To-
das estas respuestasse aumentan en grado muy manifiesto
en aquellos polluelos que carecen de anticuerpo s matemos
contra MDV (59). La inducción de lesiones especificas del
virus en la membrana del ala (87), o en la pulpa de pluma
(290), constituyen sistemasaltemos de huésped que propor-
cionan acceso directo al sitio de desarrollo de la lesión.
Cultivos celulares
Los fibroblastos del embrión de pato o las células de riñón
de embrión de pollo cultivados resultan adecuados para la
propagación de aislamientos de MDY de bajo pasaje (107,
456). El MDY atenuado y los virus de los serotipos 2 y 3
proliferan bien en cultivos con fibroblastos de embrión de
pollo (28, 402). Los cultivos infectados suelen desarrollar
lesiones focales separadas,constituidas por agrupamientos
de células redondas refráctiles en degeneración cuando ma-
duran. Estas lesiones se llaman focos o placas (figura 17-4).
Las lesiones suelen ser menores a 1 mm de diámetro y de
densidad celular variable. Las células afectadas pueden
contener dos a varios cientos de núcleos, y se observan de
ordinario cuerpos de inclusión intranuclearestipo A. A pesar
de la liberación de células redondas en el medio al madurar
las placas, no se observan áreas grandes de lisis celular.
Se desarrollan placas de serotipo 1 luego de 5 a 14 días
de aislamiento primario y de 3 a 7 días después de la
adaptación al cultivo y de ordinario se enumeran por medio
de examen microscópico. Se han descrito diferencias en
el desarrollo y morfología de las placas de serotipo 1 en cé-
lulas de pollo y pato (458,514) Y en placas inducidas por los
tres serotipos virales (28, 397). Asimismo, se han usado
otros sistemas de cultivo celular, como piel de embrión de
pollo (361), o explantes traqueales (379).
El serotipo 1 de MD Y, pero no el serotipo 2, puede crecer en
linfocitos esplénicos de pollo in yitro (80). Se efectúan pasajes
mediante la adición de células esplénicas frescas a la suspen-
sión de cultivo celular cada dos días, y se vigila la infección
por medio de inmunotluorescencia. El HYT puede crecer de
manera similar en cultivos de células esplénicas de pavo, pero
el antígeno vira! se observa pocas veces, si es que alguna.
 Enfermedades
neoplásicas. 389

Figura 17-4. Lesiones focales en células cultivadas infectadas con varios serotipos de MDV. A. Pasaje bajo de serotipo 1 de
MDV en células de riñón de pollos cultivadas de un pollo infectado, nueve días. B. Pasaje bajo de serotipo 1 de MDV en
fibroblastos de embrión de pollo (FEP), cinco dias. C. Pasaje alto de serotipo 1 atenuado de MDV en fibroblastos de embrión de
pollo (FEP), cinco días. D. Pasaje bajo de serotipo 2 de MDV en FEP, ocho días. E. Pasaje bajo de serotipo 3 de HVf en FEP,
cuatro días. F. Pasaje bajo de HVf en FEP, 12 días. Todas las fotos sin teñir, cerca de 40x.
390 . Enfermedades de las aves
Embriones
Se desarrollan pústulas con virus (figura 17-5) en la mem-
brana corioalantoides (MCA) de embriones de pollo des-
pués de la inoculación del saco vitelino con preparados de
MDV celular (27, 49). También se han utilizado embriones
para la evaluación de la vacuna de EM, ya que cadavez esmás
frecuente la vacunación in ava en el campo. En estecaso, los
embriones se inoculan normalmente con virus vacunales en
el saco amniótico en el día 18 (431). El potencial de creci-
miento del MDV del serotipo 1 es menor que para los
serotipos 2 y 3 en los embriones de 18 días (428).
Líneas celulares linfoblastoides
Estas líneas fueron desarrolladas por primera vez a partir de
linfomas de EM (4, 67, 78, 298, 339) que crecen de manera
continua en el cultivo de células sin fijación al vaso de
cultivo. Las líneas celulares linfoblastoides también pueden
establecerse a partir de linfocitos obtenidos de lesiones
tempranas (4 a 6 días posinfección [PID, inducidas en el
pliegue del ala o músculo pectoral por medio de la inyección
de una mezcla de MDV y células renales alógenas. Todas
las líneas, ya sean de linfomas de pollo o de lesiones locales
tempranas, tienen marcadores de células T; aquellas de los
linfomas por lo general son CD4+/CD8-, mientras ql1e
aquellos de las lesiones tempranas pueden ser CD4+/CD8-,
CD4-1CD8+ o CD4-1CD8- (412). La mayor parte de estas
líneas pueden denominarse como "productoras", ya que
una proporción reducida (1 a 2%) de las células entran en
infección productiva (355). Los virus se pueden aislar con
facilidad de la mayor parte de las líneas celulares, aunque
se han desarrollado varias líneas celulares no productoras,
en las cuales es limitada o ausente la evidencia de expresión
de genoma(304, 339, 471). En una de estas líneas (MDCC-
RPl), el genoma de MDV puede ser incompleto, ya que no
se ha aislado algún virus en estudios in vitro o in vivo (304).
El cultivo prolongado puede resultar en una expresión re-
Figura 17-5. MCA de embrión de pollo de 19 días de edad
inoculado por el saco vitelino a los cuatro dias con sangre
de pollos infectados con aislamiento JM.
(Capítulo 17)
ducida del genoma de MDV (277). En gran parte de, pero
no en todas, las líneas celulares de EM establecidas a partir
de linfomas, se encontró que mostraban una aberración
cromosómica en la cual una amplificación del DNA resultó
en una banda G de más y en una interbanda en el brazo corto
de un homólogo del cromosoma 1 (40,285). Se encontró,
que la aberración sólo seestablecía de manera poco frecuen-
te en las líneas EM establecídas en lesiones de EM (286), Y
queda por determinar si existe alguna relación entre esta
modificación y la transformación neoplásica.
Los índices de éxito para el establecimiento de líneas
celulares de linfomas de EM, han mejorado a causa de una
mejor metodología (79, 339). Se ha informado de una lí-
nea celular generada a partir de infeccíón in vitro (201). En
la actualidadse disponede múltiples líneascelulares(298) que
comprenden varias de linfomas de EM en pavos. Las células
de la línea MDCC-RPl se ilustran en la figura 17-6.
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedesnaturales y experimentales
Por mucho, los pollos resultan los huéspedesnaturales más
importantes para la EM; en otras especies (citadas en 71),
la enfermedad es poco frecuente y probablemente carezca
de importancia real, con la posible excepción de la codorniz.
Los virus de la enfermedad de Marek aislados ya sea
de pollos o de la codorniz japonesa, se utilizan para repro-
ducir la EM tanto en codornices como en pollos (235, 358,
359). Sin embargo, para la codorniz parece ser más patógeno
el MDV de codorniz que el MDV de pollo (203). Además,
de alguna manera resultó diferente la patogénesis de la
infección (203) y la vacuna contra EM de herpesvirus de
pavo, fracasó en el propósito de proteger a las codornices
contra el desafio utilizando MDV (228). Powell y Rennie
(353), encontraron que los hibridos de pollo-codorniz eran
susceptibles a EM.
Otros géneros del orden Galliformes (en especial Ga-
[tus), incluyendo 1:1gallina roja y la de la selva de Ceilán,
tienen evidencias viro lógicas o serológicas de infección por
Figura 17-6. Frotis de la línea celular MDCC-RP1. Nótese
la morfología linfoblastoide característica y las figuras mitó-
sicas. Giemsa, 1500x (Nazerian.)

MDV (102, 488), pero en otrasespeciesaviaresen las cualesse
ha informado de lesiones sugerentesde EM, no se ha podido
confirmar la relación etiológica establecida (véanse 71).
Se afirmó transmisión experimental de EM en faisanes
(171,212). Los gorriones resultaron refractarios a la infección
(235), mientrasque los patosseinfectaron, pero sin enfermedad
después de la inoculación con MDV (18). Varias especies
de mamíferos, que comprenden cricetos, ratas, marmotas y
monos (cynomolgus, rhesus, bonnet) fueron refractarios a
la infección con MDV virulento (108, 183,385,436,438).
Transmisión
El contacto directo o indirecto entre aves origina la propa-
gación del virus, parece que por vía aérea (Véanse 26). Las
células epiteliales en la capa queratinizada del epitelio esca-
moso estratificado del folículo de la pluma, replican virus
por completo infectantes (72) y actúan como una fuente de
contaminación al ambiente. El virus relacionado con las
plumas y la caspa es infectante (19,72), Y el polvo conta-
minado de los gallineros continúa siendo infectante cuando
menos varios meses de 20 a 25 °C y durante años a 4 °C
(63).
Muchos pájaros aparentemente normales son portado-
res que pueden transmitir la infección (235). La infección
probablemente persiste de manera indefinida (518). La di-
seminación continua del virus por las aves infectadas, y la
resistencia del virus (véase etiología), permiten comprender
con facilidad la prevalencia de la infección.
Estudios referentes a la transferencia a huéspedes del
MDV fueron repasados por Witter (493). Se observó que
los escarabajos oscuros (Alphitobius diaperinus) transpor-
tan de modo pasivo el virus; sin embargo, garrapatas libres
en el material usado en los suelos, mosquitos y oocistos de
coccidias no pudieron relacionarse con la transmisión.
De maneraaparente,no hay transmisión vertical de MDV
(511) y la transmisión de la hembra a su progenie, como
resultado de la contaminación externa del huevo también es
improbable, debido a la pobre supervivencia del virus a la
temperatura y humedad empleados para 11)incubación (70).
La transmisión experimental se efectúa de manera más
consistente inoculando a pollitos de un día de edad genéti-
camente susceptibles con sangre, suspensionestumorales o
virus libre de células o mediante contacto directo o indirecto
con las aves infectadas. La exposición a la inhalación o
instilación intratraqueal con el uso de virus libres de células
también resulta eficaz para la transmisión experimental.
Con la inoculación de suspensiones de células tumorales
siempre existe el riesgo de inducir tumores por trasplante
celular, a pesar de ello, el trasplante no es la causa ordinaria
de las lesiones en las aves experimentales (323).
La transmisión de los virus de serotipos 2 y 3 se expone
bajo herpesvirus de pavo y pollo.
Periodo de incubación
El periodo de incubaciónde la EM inducida experimen-
talmente está de manera considerablebien establecido
(véaserepaso 63, 337, 371). Los pollitos inoculadosal
primer día de edadexcretanvirus comenzandoaproxima-
damentedos semanasposterioresa la infección(PI) (234),
Enfermedades neop/ásicas 391
con diseminación máxima entre las semanas 3 y 5 (493).
Las infecciones citolíticas de los 3 a 6 días PI son seguidas
por lesiones degenerativas en órganos linfoides dentro del
plazo de 6 a 8 días PI. Pueden encontrarse infiltraciones
mononucleares en nervios y otros órganos después de cerca
de dos semanas(334). Sin embargo, los signos clínicos y las
lesiones macroscópicas por lo general no se presentan sino
hasta las semanas3 y 4 (333, 422).
Aunque estas cifras representan la incubación más
corta, puede haber alguna variación considerable. Los mis-
mos factores que influyen en la incidencia de la enfermedad
también afectan al periodo de incubación. Éstos compren-
den la cepa del virus, la dosis, el estado de los anticuerpos
matemos y la vía de infección, así como la edad, línea
genética y sexo del huésped.La inducción de tumores dentro
de lOa 14 días después de inoculación de material celular
es sugestiva de una respuesta de trasplante, si bien puede
producirse muerte por un "síndrome de mortalidad tempra-
na" tan pronto como de los 8 a 12 días PI (524).
Es dificil determinar el periodo de incubación de la
enfermedad en condiciones de campo. A pesar de que a
veces hay brotes en aves tanjóvenes como de 3 a4 semanas,
los casos más graves se inician después de las 8 a 9 sema-
nas, y de ordinario es imposible determinar el momento y
las condiciones de exposición. Purchase (371), notó que los
signos clínicos en las parvadas de ponedoras comerciales a
menudo no se aprecian sino hasta las 16 a 20 semanas, y
pocas veces tardíamente como hacia las 24 a 30 semanas.
Nicholls (309), corroboró un brote tan tardíamentecomo hacia
la semana60. La parálisis transitoria que afecta en ocasiones
a las aves se desarrolla cerca de las 6 a 10 semanas.
Signos
Múltiples investigadores han descrito signos relacionados
con la EM, como se presenta en la revisión de Biggs (24).
En general, son aquellos relacionados con paresia progresi-
va asimétrica y, más adelante parálisis completa de una o
más de las extremidades. Como pueden afectarse uno o va-
rios nervios, los signos varían de ave a ave. La afectación
del ala se caracteriza por la caída del miembro. Si se daflan
los nervios que controlan a los músculos del cuello, la
cabeza puede estar inclinada hacia abajo y puede haber
cierto grado de tortícolis. La afectación vagal puede provo-
car parálisis y dilatación del buche, o jadeo, o ambas cosas.
Como las perturbaciones locomotoras se reconocen con
facilidad, la incoordinación y la marcha titubeante pueden
ser los primeros signos observables. Una actitud en particu-
lar característica es la del ave que tiene una pata estirada
hacia adelante y la otra hacia atrás como resultado de paresia
unilateral o parálisis de la pata.
Un síndrome de parálisis pasajera relacionado con la
EM, se ha descrito y reproducido (véanse 418), aunque se
ha observado con poca frecuencia desde que se practica la
vacunación; las aves afectadas muestran grados variables
de ataxia y parálisis corporal parcial o total, empezando 8 a
12 días después de la inoculación del virus y persistiendo
durante 1 a 2 días. Muchas de las aves afectadas se pueden
recuperar, sólo para morir pocas semanas después por EM
clínica. Parece ser que el síndrome es resultado de edema
cerebral vasógeno (243, 467, 468).
392 . Enfermedades de las aves
Con los brotes agudos de EM, el síndrome es mucho
más explosivo y se caracteriza al inicio por una elevada
proporción de aves con depresión intensa. Unos cuantos días
después,algunas de ellas, pero no todas, desarrollan ataxia y
parálisis unilateral o bilateral subsecuentede las extremida-
des; otras más pueden morir sin enfermedad clínica extensa.
Muchas aves se deshidratan, emacian y entran en coma.
Puede producirse ceguera como resultado de la afecta-
ción del iris. Los ojos afectados pierden de manera gradual
su capacidad para acomodarse a la intensidad de la luz.
El examen clínico también muestra cambios que varían
desde una despigmentación anular concéntrica o un borra-
miento azulado difuso hasta opacidad grisácea difusa del
iris (véase figura 17-16C). Al principio, la pupila se vuelve
irregular, y en etapas avanzadas sólo es una pequeña aber-
tura puntiforme.
Pueden observarse signos inespecífico s tales como
pérdida de peso, palidez, anorexia y diarrea, en especial
en aves en las cuales el curso es prolongado. Bajo condicio-
nes comerciales, la muerte a menudo se origina por inani-
ción y deshidratación a causa de la incapacidad por alcanzar
alimentos yagua, o en muchos casos por pisoteo de sus
semejantes.
Morbilidad y mortalidad
La incidencia de la EM es muy variable. Unas cuantas aves
que desarrollan signos pueden recuperarse de la enferme-
dad clínica (30), pero en general, la mortalidad es casi igual
a la morbilidad. Con anterioridad al uso de vacunas, las
pérdidas en los criaderos afectados se estimaban dentro de
los limites desde unas cuantas aves a 25 o 30% y en
ocasiones hasta de 60%. En la actualidad, se vacunan contra
la EM entre 95 y 100% de las aves ponedoras y esto ha
reducido las pérdidas a menos de 5% en la mayor parte de
los países (371). Los criaderos de pollos de engorda, que se
vacunan en algunas naciones, pero no en otras, pueden
presentar pérdidas de 0.1 a 0.5% y decomisos de 0.2%, o
más (371), aunque el índice de decomiso promedio en EUA
ha sido mucho menor, alcanzando menos de 0.04% en 1994
(véase figura 17-1).
Luego de que aparece la enfermedad, la mortalidad se
acumula gradualmente y persiste por lo general durante 4 a
10 semanas.Los brotes se desarrollan en parvadas aisladas,
o en ocasiones en varias parvadas en una región o en una
sucesión de parvadas en una granja.
Varios factores influyen en el grado de pérdidas en las
parvadas afectadas. Éstos se refieren ya sea al agente infec-
tante o al huésped. Los que están relacionados de manera
especifica al agente son la cepa del virus, la dosis y la vía
de exposición. Las cepas de virus relacionadas con brotes
agudos de EM son más virulentas y ocasionan una inciden-
cia más elevada de la enfermedad y más linfomas viscerales,
que las relacionan con la llamada manifestación clásica de
ésta (31, 372, 397). En ciertos brotes, la alta incidencia
de lesiones oculares parece relacionarse con las cepas del
virus (147, 463). El grado de patogenicidad (morbilidad y
mortalidad) y el espectro de las lesiones, dependen así
parcialmente de la cepa del virus. No obstante, la virulencia
de cierta cepa depende a su vez en parte de la constitución
genética del huésped (406, 454).
(Capitulo J 7)
La dosis puede representar un factor bajo condiciones
naturales, aunque se encontró que fue máxima la respuesta
de la EM en aves genéticamente susceptibles que recibieron
virus virulento, aun cuando se inoculó una dilución limitada
del virus (454). La dosis puede ser más significativa en
huéspedesdesde el punto de vista inmunocompetente (aves
resistentesgenéticamente que han adquirido resistencia por
la edad) en aves vacunadas o con virus de menor virulen-
cia. La vía de exposición es probable que actúe de igual
manera; las vías menos eficaces pueden disminuir la dosis
eficaz para el ave.
Los factores de intluencia-del huésped comprenden al
sexo, anticuerpos pasivos, constitución genética y edad.
Biggs (25), citó varios estudios en los cuales se observó que
había mayores pérdidas en hembras que de machos; su
mayor susceptibilidad se manifestó en un periodo de laten-
cia más corto. Pareceque la diferencia no se debió a hormo-
nas sexuales, resultó más sobresaliente con líneas
susceptibles de pollos, y sólo fue aparente en el caso de
infección con los virus aislados más virulentos (vMDV).
Los anticuerpos pasivos (véase inmunidad) reduce la
mortalidad por EM (106), los signos clínicos de parálisis
transitoria y el síndrome de mortalidad temprana (326),
probablemente limitando la propagación del virus en los
tejidos durante los primeros días luego de la exposición (61).
Tanto los factores genéticos (véase Prevención y con-
trol) como la edad son importantes para determinar el nivel
de morbilidad y mortalidad (véanse 64, 112). Parece proba-
ble que la respuesta inmunitaria del huésped a la infección
es el evento más significativo, y que éstaconstituye una base
común a la que se ha denominado "resistencia genética" o
"resistencia por edad". De hecho, probablemente estos dos
tipos son lo mismo, ya que la resistencia relacionada con la
edad puede vincularse por lo general con líneas resistentes
genéticamente y en un grado mucho menor con líneas
susceptibles (5, 25, 61, 484, 520).
En estudios que comparan cepas genéticas (véanse 63,
64, 348, 349, 418), la resistencia se correlacionó con el
desarrollo de anticuerpo s neutralizantes del virus (60, 433),
y retención de funciones inmunitarias mediadas por cé-
lulas (257,405). Esto resultó en un ahorro en la competencia
inmunitaria en el caso de las aves resistentes, más que
por una diferencia inherente entre las líneas (176,177,453).
Se ha identificado que la regresión de la lesión se basa en
la resistencia relacionada con la edad (437); el éxito de la
timectomía y radiación X (437), pero la falla con la bursec-
tomía (434) para evadir la resistencia, indica que la inmuni-
dad celular es el factor m~diador.
Otros mecanismos de resistencia que pueden influir de
manera concebible en la incidencia de la morbilidad y la
mortalidad de la EM incluyen la producción de interferón y
la actividad de las células asesinas naturales (NK) (véase
Inmunidad). Las variaciones en la presencia de EM, no
explicadas por otros mecanismos, pueden deberse al hecho
de que algunas parvadas experimentan infecciones natura-
les con el serotipo 2 del MDV, y así brindan protección
contra las cepas oncógenas (209).
Se ha afirmado que varios factores ambientales e in-
fecciones concurrentes afectan la incidencia de la EM.
Gross (161), observó aumento en la incidencia entre pollos
sometidos a un alto grado de estrés social (o seleccionados

por concentraciones elevadas de corticosterona en el plas-
ma), y Powell y Davison (350), mostraron que la adminis-
tración de corticosteroides a pollos infectados de manera
latente, precipitó la presencia de EM clínica. Esto pudo
relacionarse con una reactivación de la infección, la cual se
ha observado que se presenta después de la inmunosupre-
sión (57). La reducción en la ingestión de alimentos demoró
y redujo la incidencia, y la selección de pollos para un índice
rápido de crecimiento pareció relacionarse con aumento en
la susceptibilidad (168, 169). La infección concurrente con
criptosporidia (292) o virus inmunosupresores,por ejemplo,
el virus de la anemia infecciosa aviar (211), también puede
aumentar la gravedad de MD.
lesiones macroscópicas
Las alteraciones patológicas en la EM han sido bien resu-
midas y repasadas(331,337). Las lesiones nerviosas son un
hallazgo frecuente en aquellas aves afectadas. No se obser-
van alteraciones macroscópicas en el encéfalo, pero de
ordinario se pueden localizar en uno o más nervios perifé-
ricos, así como en las raíces medulares y en sus ganglios.
La distribución de la lesión parece ser similar en la enfer-
medad natural que en la experimental (325, 333). Goodchild
(159) hizo exámenes macroscópicos detallados de 502 aves
con EM, y encontró que ciertos nervios autónomos, así
como los nervios y plexos más obvios estabanafectados por
lo común. De todos los casos, 99% pudo haberse diagnos-
ticado examinando sólo lo siguiente: los plexos celiaco,
mesentérico craneal, braqueal y ciático; el nervio de Pre-
mak, y el nervio esplácnico mayor. El plexo celiaco fue por
lo general el más afectado; resultó positivo en 78% de las
aves. De ordinario, los plexos de los nervios ciático y
braqueal están más agrandados que los troncos respectivos.
Witter (506), ha encontrado que el vago cervical resulta de
importancia diagnóstica particular. Sevoian y colaboradores
(422) hallaron que los ganglios de las raíces posteriores
estuvieron afectados de manera consistente en pollos inocu-
lados con la cepa JM.
Los nervios periféricos afectados se caracterizan por la
pérdida de las estriaciones cruzadas, cambio de color gris
amarillo y a veces aspecto edematoso. El crecimiento loca-
lizado difuso ocasionó que la porción afectada sea de un
tamaño de 2 a 3 veces mayor a lo normal y en algunos casos
mucho mayor. Ya que muchas veces las lesiones son unila-
terales,es en especial útil comparar los nervios opuestosen el
caso de cambios ligeros. En algunas aves,puede ser neceslJrio
llevar a cabo un examen cuidadoso de las diversas ramifi-
caciones nerviosas para exponer lesiones macroscópicas, ya
que el aumento de volumen puede variar de grado de una
porción de un nervio afectado a otra. La figura 17-7 ilustra las
alteraciones macroscópicas características en los nervios.
Pappenheimery colaboradores (325) describieron a los
ganglios de las raíces medulares afectados como crecidos,
un tanto translúcidos y con tinte ligeramente amarillento. El
crecimiento pocas veces fue simétrico y las lesiones a
menudo se extendieron hacia el tejido contiguo de la médula
espinal. Los ganglios se pueden exponer mediante la resec-
ción de la parte dorsal de la columna vertebral.
Los tumores linfoides se pueden presentaren uno o más
de diversos órganos. Pueden hallarse lesiones linfomatosas
Enfermedades
neoplásicas. 393
Figura 17-7. Plexo ciático leucótico (izquierda) y plexo
normal (derecha). (Peckham.)
en las gónadas (en especial el ovario), pulmón, corazón,
mesenterio, riñón, hígado, bazo, bolsa, timo, suprarrenal,
páncreas,proventrículo, intestino, iris, músculo esquelético
y piel. Probablemente no hay sitio alguno que esté sin
afectación ocasional.
Tanto la cepagenética como la cepa viral pueden influir
en la ubicación de las lesiones. Los tumores viscerales
son en particular frecuentes en las formas más agudas de la
enfermedad y pueden encontrarse en ausencia de lesiones
nerviosas macroscópicas. Virus aislados de brotes graves,
sujetos a pruebas por Purchase y Biggs (372), indujeron
lesiones viscera!es en 62 a 89% de las aves inoculadas. En
contraste, un virus aislado de un caso más leve (clásico) de
EM ocasionó linfomas viscerales en sólo 5 a 7% de las aves
inoculadas.
Los cambios macroscópicos en las vísceras afectadas,
con la posible excepción de la bolsa de Fabrício, son indis-
tinguibles de otras lesiones leucósicas inducidas por otros
agentes (por ejemplo, virus de la leucosis linfoide). Es
evidente el crecimiento del órgano, algunas veces de varias
veces de su tamaño normal, y hay un cambio de color
grisáceo. En algunas aves se encuentran crecimientos
nodulares semejantes a tumores dentro del parénquima de!
órgano, y extendiéndose a partir de éste. Son firmes y lisos
al corte. La afectación del pulmón origina solidificación
(figura 17-16E).
La infiltración difusa del hígado ocasiona pérdida de
la arquitectura lobular normal y, a menudo, le proporcio-
na una superficie de aspecto granular tosco. En el hígado
también pueden observarse tumores nodulares. Las lesio-
nes en el ovario no productor se observan como áreastrans-
lúcidas grisáceas de tamaño pequeño a grande (figura
17-16B). Con los tumores grandes se oblitera el aspecto
foliado normal del ovario. Los ovarios maduros pueden
retener su función, aun cuando algunos folículos seantumo-
rales. La afectación de grado muy manifiesto se indica por
un aspecto de coliflor. El proventrículo se engrosa y se
vuelve firme como resultado de áreas leucósicas de tamaño
pequeño a grande dentro y entre las glándulas. Estas áreas
se pueden ver a través de la superficie serosa o por medio
394 . Enfermedadesde las aves
de un corte. Los corazones afectados se encuentran pálidos
por infiltración difusa o tienen tumores nodulares simples o
múltiples en el miocardio (fig].l¡"ft;17-16F), o en el epicardio
se pueden apreciar focos en cabeza de alfiler. Las lesiones
cutáneas suelen relacionarse con foliculos de las plumas,
pero no se limitan a éstos; pueden coalecer. Los nódulos
blanquizcos distintivos (figura 17-16A), en especial evi-
dentes en el conducto completo, pueden volverse similares
a escamas con formación de costras parduscas en los casos
extremos (21). Lapen y Kenzy (244), hallaron lesiones en
ciertos conductos de plumas más a menudo que en otros; las
incidencias mayores fueron en los conductos crural externo
e interno y cervical dorsal. Las lesiones musculares pueden
ser tanto en las capas superficiales como profundas y, de
acuerdo con Benton y Cover (21), son más frecuente en los
músculos pectorales. Las alteraciones macroscópicas varian
desde pequeñas estrias blanquizcas hasta tumores nodula-
res. Las áreasafectadasson de color gris blancuzco opaco, o
pueden tener un color definido amaril1o naranja (proba-
blemente relacionadas con necrosis). Las lesiones muscu-
lares también pueden incluir alteraciones atróficas de origen
neurógeno cuando se afecta de manera grave los troncos
nerviosos (270, 490).
Los cambios oculares macroscópicos incluyen la
pérdida de pigmentación en el iris ("ojo gris") e irregulari-
dad de la pupila, resultados de la infiltración mononuclear
del iris (véase figura 17-16C). Fricken y colaboradores
(147), describieron casos en los cuales se observaron con-
juntivitis, ocasionalmente con hemorragias multifocales y
edema corneal.
La bolsa de Fabricio, aunque suele atrofiarse cuando
se afecta (372), puede (pocas veces) dar origen a tumores
que parecen engrosamientos difusos a causa de la distribu-
ción interfolicular de las células tumorales. Esta lesión es
distinta del tumor nodular caracteristico de la leucosis lin-
foide, y puede diferenciarse histológicamente con facilidad.
Las lesiones no neoplásicas de la EM incluyen atrofia
intensa de la bolsa de Fabricio y timo, asi como lesiones
degenerativas en la médula ósea y en varios órganos visce-
rales (210, 524). Éstas son el resultado de infecciones
citoliticas intensas, y pueden producir la muerte en pollos
en una edad temprana antes de que se desarrollen linfomas.
Una exposición acerca de la patologia de la EM debe
comprender la aterosclerosis oclusiva que siguió al descu-
brimiento por Fabricanty colaboradores (143), en el sentido
de que estas lesiones pueden ser el resultado de infección
con MDV. Pollos susceptibles de linea P inoculados con el
MDV aislado de CU2, desarrollaron lesiones ateromatosas
visibles macroscópicamente en las grandes arterias corona-
rias, aorta y ramas aórticas mayores, y otras arterias (figura
17-16D). Se considera que estas lesiones semejan de cerca
a las de la aterosclerosis crónica en el ser humano (284).
Una posible relación entre el MDV y la aterosclerosis
inducida por colesterol en una linea susceptible de codorniz
japonesa fue comunicada por Shih y colaboradores (444).
Encontraron secuencias de DNA complementarias al DNA
del MDV en la linea germinal, y sugirieron que puede haber
una interacción entre el gen o genes y el colesterol en la
patogénesis de la aterosclerosis en la linea susceptible.
Los experimentalistas a menudo se enfrentan con la
necesidad de criterios para una respuestapositiva a la infec-
(Capítulo 17)
ción con MDV, en el propósito por determinar la virulencia
relativa de los aislamientos o la eficacia de vacunas u otros
tratamientospara la prevención de la enfermedad. Además de
las evidencias macroscópicas y microscópicas más usuales
de lesiones inflamatorias y linfoproliferativas, descritas para
nervios, vísceras y otros tejidos, el espectro de las lesiones
que se deben considerar es el siguiente: 1) aquellas del
síndrome de mortalidad temprana (con cuidado en considerar
otras causas como la infección con virus de la anemia
infecciosa aviar); 2) parálisis pasajera;y 3) lesiones degenera-
tivas en órganos linfoides que se presenten posteriormente.
Histopatologia
Los cambios histopatológicos relacionados con la EM los
han descrito múltiples investigadores que están de acuerdo
en general en los tipos de lesiones histológicas y las células
afectadas (329,337).
En los nervios periféricos existen dos tipo~ principales
de lesiones. Uno se interpreta como neoplásico en carácter,
consistiendo de masas de células linfoblásticas proliferan-
tes; en ocasiones la desmielinización y proliferación de las
células de Schwann se relaciona con esta lesión. La otra, es
básicamente inflamatoria en carácter y se particuliza por una
infiltración difusa ligera a moderada, por pequeños linfoci-
tos y células plasmáticas, generalmente con edema y en
ocasiones con desmielinización y proliferación de las célu-
las de Schwann; pueden encontrarse algunos cuantos ma-
crófagos. Payne y Biggs (333), se refieren a estasrespuestas
como del tipo A y B, respectivamente, y señalan que pueden
observarse estos dos tipos en diferentes nervios de la misma
ave o aún en zonas diferentes del mismo nervio.
En la EM, un estudio cronológico de los cambios
ultraestructurales de nervios, Lawn y Payne (246), observa-
ron infiltraciones celulares tan temprano como a los cinco
di as, lo cual aumentaba de manera gradual en intensidad
hasta las tres semanascuando se observaban lesiones proli-
ferativas graves en ausencia de parálisis o desmielinización.
De manera coincidente con los signos neurológicos iniciales
observados a las cuatro semanas posteriores a la inocu-
lación, podian encontrarse áreasde ampliadesmielinización
dentro de las lesiones proliferativas. Finalmente, aparecian
las lesiones inflamatorias características (edema, escasas
infiltraciones). En la figura 17-8 se ilustran los cambios
característicos en los nervios.
Pappenheimer y colaboradores (325), descríbieron le-
siones cerebrales,como siempre focales en distribución, que
consistian ya sea en infiltrados perivasculares compactos de
linfocitos densamenteteñidos (figura 17-9), o nódulo s sub-
miliares compuestos por linfocitos y elementos más pálidos.
Jungherr y Hughes (217), establecieron que esto último
probablemente tuviera un origen glial. La médula espinal
tenia, además de las infiltraciones regionales, acumulacio-
nes focales en la materia blanca y ocasionalmente en la
materia gris central. Los ganglios de las raices se encontra-
ban intensamente infiltrados, pero las células de los ganglios
estaban intactas. Wight (489), encontró que el sistema ner-
vioso central (SNC) de las aves afectadas era normal histo-
lógicamente a menudo o con algunas lesiones minimas y
concluyó que EM es básicamente una enfermedad de los
nervios periféricos.
 Enfermedades neop/ásicas . 395

Figura 17-8. Lesiones microscópicas de la EM en nervios periféricos. A. Lesión tipo A caracterizada por infiltración celular
de grado muy manifiesto, múltiples células linfoblásticas proliferantes y sin edema. H y E, 530x. B. Lesiones de tipo B con edema,
linfocitos de tamaño pequeño a medio infiltrando de manera irregular, células plasmáticas y un linfoblasto ocasional H y E, 530x.

En estudios acerca de la parálisis pasajera, Swayne y

colaboradores(468, 469, 470) describieron una vasculitis que
conducía a edema vasógeno. Existía un escape de inmuno-
globulina G (IgG) Y albúmina. Las lesiones se observaban
con mayor consistencia en el cerebelo. Los cambios ultraes-
tructurales no incluían desmielinización (243, 470).
De acuerdo con Jungherr y Hughes (217), el cambio
más constante en el ojo es una infiltración mononuclear del
iris (figura 17-10), pero también se hallaron infiltrados en
los músculos oculares, en especial en el recto lateral y los
ciliares. A veces hay material granuloso o amorfo en la
cámara anterior. Otras lesiones, aunque observadas con
menor frecuencia, afectan la córnea (cerca del conducto de
Schlemm), la conjuntiva bulbar, el pectén y el nervio óptico.
Ficken y colaboradores (147) encontraron que los cambios
uveales incluían invariablemente mayor proteína en el hu-
mor acuoso y que los cambios en el iris iban desde ingurgi-
tación vascular e hiperemia leve hasta inflamación severa.
Sevoian y Chamberlain (419), y Smith y colaboradores
(455) reprodujeron de manera experimental lesiones ocu-
lares. El último comunicó que las alteraciones secuenciales
incluían infiltración de células linforreticulares proliteran-
tes en los nervios óptico y ciliar y el tracto uveal, continua-
das por infiltraciones similares en todo el ojo. Dukes y Petit
(133) encontraron cataratas en 7 de 18 casosespontáneosde
enfermedad de Marek ocular.
Las lesioneslinfomatosasen los órganosvisceralesson de
naturaleza más uniformemente proliferativa (figura 17-11). Figura 17-9. Manguito perivascular de linfocitos en la mate-
La composición celular es muy parecida a las lesiones ria blanca del cerebelo de pollos infectados con MDV H y E
tipo A descritas para nervios, constituidas por linfocitos de 250x. (Helmboldt.)
396 . Enfermedades de las aves
Figura 17-10. Infiltración de células linfoides en heridas de
ave con lesiones oculares de EM. H Y E, 250x. (Helmboldt.)
tamañopequeñoa medianodifusamenteproliferantes,lin-
foblastos,y célulasreticularesactivadasy primitivas (333)
(figura 17-12). Pocasveceshay célulasplasmáticas(372).
La composición celular de los tumores es igual de un
Figura 17-11. Infiltración celular linfoide del ovario. El órga-
no está constituido en gran parte de células tumorales, sin
embargo se pueden observar algunos folículos ováricos. H
y E, 116x
(Capítulo J 7)
Figura 17-12. Amplificación de un linfoma ovárico mostran-
do células tumorales pleomórficas. H y E, 640x. (Payne.)
órgano a otro, aun cuando pueda variar el aspecto macros-
cópico de la afectación. Varios investigadores han descrito
las características ultraestructurales de las células tumorales
(130, 150).
Las lesiones de la piel tienen un aspecto de manera
considerable inflamatorio, pero también pueden ser linfo-
matosas.Estánlocalizadasalrededorde los folículos infectados
de las plumas (figura 17-13), además de la acumulación, a
veces masiva, de células mononucleares alrededor de los
folículo s de las plumas, se observan agregados compactos
de células proliferantes, a veces perivasculares, y unas
cuantas células plasmáticas e histiocitos en la dermis (174,
333). Con las lesiones pequeñas, se conserva la arquitectura
de la integridad de la piel, pero las lesiones proliferativas
masivas pueden originar rotura de la epidermis, ocasionan-
do una úlcera. Moriguchi y colaboradores (290), describie-
ron lesiones tanto inflamatorias y linfoproliferativas en la
pulpa de las plumas; lo último se relacionaba estrechamente
con la incidencia de EM. Ekperigin y colaboradores (137)
informaron de una afección inusual de la cresta.
Pradhan y colaboradores (360), encontraron comple-
jos inmunitarios en el riñón, conduciendo a glomerulopatía
en pollos infectados con MDV. Estos investigadores sugie-
ren que dichas lesiones podrían ser una de las principales
causas de muerte por EM.
La replicación productiva de herpesvirus en la bolsa de
Fabricio y en el timo provoca alteraciones degenerativas en
estos órganos (véase 63, 337). Las lesiones infecciosas
experimentales de la bolsa estuvieron constituidas por atro-
fia cortical y medular, necrosis, formación de quistes e
infiltración linfoide interfolicular (figura 17-14). La atrofia
 Enfermedades neop/ásicas . 397

del timo resultó intensa en ocasiones, y afectó tanto a la

corteza como la médula. En algunos casos, hubo áreas de
proliferación linfoide en el timo. A veces pueden hallarse
inclusiones intranucleares de Cowdry tipo A en células
relacionadas con lesiones degenerativas. Los pollos infec-
tados en ausencia de anticuerpos maternos pueden tener
médula ósea aplástica con anemia concomitante, junto con
necrosis focal o generalizada en diversos órganos, incluyen-
do el riñón (59, 149,210).
Los leucocitos de la sangre pueden estar elevados, en
gran parte debido al aumento en el número de linfocitos
grandes y linfoblastos (141). Payne y colaboradores (336)
identificaron a la mayoría de las células leucémicas como
células T. La respuesta leucémica no es consistente y puede
estar ausente o ser sólo una leucocitosis leve (217, 420). Se
han informado de diversas alteraciones de la médula ósea
en la EM, incluyendo nódulos tumorales múltiples (420) o
aplasia (210), o no se han notado cambios (372). La infec-
ción viral productiva de las células hematopoyéticas en la
médula ósea es la causa probable de anemia que se obser-
va en algunas aves (141, 210), aunque debería considerarse
la posibilidad de infección concurrente con agentes de ane-
mia del pollo (véase capítulo 30, Anemia infecciosa aviar).
Las lesiones arteriales comunicadas en relación con
la aterosclerosis inducida por MDV comprenden cambios
Figura 17-13. Acumulaciones foca les dérmicas de células
proliferativos y grasos en las arterias aorta, coronaría, celia-
mononucleares; nótese que una masa rodea al vástago de
ca, gástrica y mesentérica (143,284) (figura 17-15). La una pluma H y E, 100x.
presencia de células espumosasen las capas interna y media,
líquidos extracelulares, hendiduras de colesterol y depósitos
de calcio, caracterizaron las lesiones proliferativas grasas. El hallazgo de Fabricant y colaboradores (144) de que la
También pudieron detectarse antígenos virales de EM, por infección por MDV de las células musculares lisas arteriales
inmunofluorescencia, adyacentes a las lesiones arteriales. in vitro indujo acumulación de fosfolípidos, ácidos grasos

Figura 17-14. Cambios en la bolsa de Fabricio relacionados con EM. A. Folículos bursales normales en pollos muertos a
los 15 días de edad; nótese la arquitectura uniforme. B. Folículos quísticos y necróticos en bolsa atrofiada de pollos muertos
28 días posteriores a inoculación con aislado HPRS-16 de MDV. H y E. 50x. (Purchase and Blackwell. Scientific Publications.)
Figura17-15. A. Arteria gástrica de pollo normal. B. Arteria aterosclerótica en molleja de pollo infectado con aislado CU2 de
MDV. La luz está ocluida por una intima engrosada y las alteraciones ateromatosas profundamente en la intima y la media H
y E, 24x (C. Fabricant.)
libres, colesterol y ésteresde colesterol sugiere la alteración
del metabolismo de los lípidos. Estudios in vivo apoya-
ron estaconclusión; Ha.üary colaboradores(165) encontraron
que las acumulaciones lipidas en la aorta fueron producidas
en parte, por la alteración en el metabolismo del coleste-
rol/éster del colesterol, durante las etapas tempranas de la
enfermedad.
Patogénesis
En muchos laboratorios se han estudiado extensamente los
hechos secuenciales de la EM. Se han publicado múlti-
ples repasos extensos (25, 63, 65, 66, 297, 329, 337, 370,
398,418); éstos deben ser consultados para obtener detalles
de un número grande de contribuciones que proporcionan
el conocimiento actual de la EM. También Venugopal y
Payne (482), proporcionaron de manera reciente una revi-
sión excelente, respecto a ciertos eventos patogenéticos de
las características biológicas moleculares de la infección.
Pueden delinearse cuatro fases de infección in vivo:
1) de virus productivo-restrictivo temprana causantede altera-
ciones degenerativas prímarias, 2) latente, 3) una segunda
fase de infección productiva-restrictiva coincidente con in-
munosupresión permanente, y 4) una fase proliferativa que
afecta a células linfoides infectadas no productivamen-
te que puede, o no, avanzar hasta el grado de formación de
linfoma.
El virus penetra al organismo a través de las vías
respiratorias donde es probablemente captado por las célu-
las fagocfticas. Poco después puede detectarse infección
citolítica en el bazo, bolsa de Fabricio y timo, alcanzando
su intensidad máxima de los3 a6 días. Sheky colaboradores
descubrieron que las células blanco primarias en todos los
tres órganos consistieron en células B, aunque también se
infectaron algunas células T activadas y presentarondegene-
ración (443). Las células T en reposo son refractarias a la
infección (84). Los efectos necrotizantes de esta infección
temprana provocan una reacción inflamatoria aguda con
infiltración de varias células incluyendo macrófagos, gra-
nulocitos y linfocitos tanto inmunológicamente comprome-
tidos como no comprometidos (335). Puede producirse
después una respuesta hiperplásica del bazo, y hacia cerca
de siete días puede presentarse una inmunosupresión tran-
sitoria a causa de la presencia de macrófagos supresores
(véase Inmunidad). Finalmente, puede haber atrofia de bol-
sa y timo. Los pollos de líneas susceptibles y líneas resis-
tentes de distintas edades son igualmente susceptibles a la
infección (61, 423, 520), Y la intensidad de infección en
todas las aves es por igual elevada en todos los casos durante
el periodo citolítico temprano (145). No obstante, la pato-
genicidad de la cepa viral puede afectar la intensidad de la
infección temprana. Witter y colaboradores (524), comuni-
caron que cepas de MDV más altamente oncógenas, como
la Md5, pueden provocar una atrofia de órganos linfoides
más intensa que las cepas menos oncógenas, y ocasionar un
síndrome de muerte temprana como resultado de una infec-
ción citolítica en especial manifiesta.
Hacia los 6 a 7 días, la infección cambia a latencia
coincidiendo con el desarrollo de respuestas inmunitarias.
Se ha observado que la inmunidad mediada por células
(IMC) es importante en el cambio (57), quizá por medio de
un mediador soluble (56). La mayor parte de las células
infectadas de manera latente son células T infectadas, aun-
que también pueden estar implicadas células B (83, 443).
La infección latente es persistente y puede durar toda la
vida del ave (518). Se desconoce el grado al cual también
están infectadas latentemente las células no linfoides, aun-
que aparentemente se ha observado infección latente en

células de Schwann y en células satélites en los ganglios
raquídeos (341).
La infección en aves genéticarnente resistentes, a me-
nudo no progresa más allá de la segunda fase (latencia),
aparte de una infección productiva persistente en grado bajo
en la FPL (61, 69, 257, 461). A pesar de ello, las aves
susceptibles desarrollan una segunda onda de infecciones
citolíticas después de 2 a 3 semanas, que coincide con
inmunosupresión permanente. Los órganos linfoides
son afectados de nuevo, y pueden encontrarse focos de
infección en tejidos de origen epitelial y en varios órganos
viscerales (ejemplo, riñón, páncreas, suprarrenal, proven-
triculo, etcétera) en especial en la piel, donde se nota una
involución notable del epitelio del folículo de la pluma. Esta
última resulta singular, ya que es el único sitio conocido de
replicación completa del virus. Hay necrosis focal y reac-
ciones inflarnatorias alrededor de las áreas infectadas. La
extensión de la infección durante esta fase (a diferencia de
la fase temprana en los órganos linfoides) depende de fac-
tores que se sabe regulan la incidencia de tumores; las aves
más susceptibles desarrollan las infecciones más intensas y
generalizadas.
La causa de las lesiones inflarnatorias del SNC relacio-
nadas con la parálisis transitoria inducida por MDV no está
clara, pero se sabe que siempre se encuentra bajo el control
de genes del complejo de histocompatibilidad mayor, y que
se requieren células B para su inducción (326, 414).
Las alteraciones linfoproliferativas que constituyen la
respuesta final en la enfermedad pueden avanzar a desarro-
llo tumoral, aunque se produce comÚnmente regresión de
las lesiones ya sea antes o despuésde que seanaparenteslos
linfomas francos (437). La muerte a causa de linfomas
puede suceder en cualquier momento a partir de casi la
tercera semana.
La composición de los linfomas es compleja; está
constituida por una mezcla de células neoplásicas o infla-
matorias e inmunológicamente activas. Hay tanto células T
como B, aunque predomina la primera (189,394).
Por lo general, las células blanco para la transforma-
ción son CD4+, células T activadas, presumiblemente célu-
las T colaboradoras (413). No obstante, si se modifican
experimentalmente las condiciones de la infección (87), es
posible demostrar que es transformable una variedad de
subgrupos de células T, incluyendo células CD4+, CD8+, y
CD4-/CD8- (413), y se ha informado tanto de tumores de
EM de células B y de células T de pavos (300,357). Aunque
la célula transformada parece ser una célula T colabora-
dora, las células tumorales tienen la capacidad para suprimir
ciertas pruebas in vitro de competencia IMC, tal como la
estimulación mitógena de células esplénicas y la actividad
de las células NK (54, 173, 378, 473). La infección en
las células transformadas es en gran parte, pero no por com-
pleto, no productiva in vivo e in vitro. Un antígeno normal
(MATSA, véase etiología), que se encuentra en algunas
poblaciones de células T activadas no infectadas (278),
puede ser un marcador expresado en los blancos de trans-
formación, ya que se encuentra presente en las células
tumorales de EM. Los linfomas de la enfermedad de Marek
en algunas líneas de pollos, pero no en todas, contienen
células que expresan antígeno fetal aviar, indicando que el
grado de desdiferenciación de las células tumorales varía
Enfermedades
neoplásicas. 399
entre cepas (356). Algunas líneas celulares linfoblastoides
de EM de pavo (300), se han identificado como células B,
y otros (357) como células T. En la sección Etiología se
puede encontrar más información acerca de las células
transformadas.
Se ha propuesto la posibilidad de que los tumores de
EM sean de origen clonal, con baseen observaciones al azar
de la integración del DNA de MDV en los genomas de las
células de linfoma(127, 128). A pesar de que la integración
fue al azar, resultó consistente el patrón de los sitios de
integración entre las células para algún linfoma o alguna
línea celular derivada dellínfoma. Esta investigación tiene
implicaciones fundamentales respecto a la patogénesis de
EM, pero espera confirmación y mayor definición. Por otro
lado, los estudios iniciales por Schat y colaboradores (413),
muestran con claridad que distintos linfomas en la misma
ave pueden originar líneas celulares representando diferen-
tes fenotipos de células T, con base en marcadores de
superficie CD y receptores de células T.
Los estudios efectuados acerca de las reacciones de
injerto contra huésped en distintas líneas genéticas, llevaron
a Longenecker y pazderka (267, 340) a sugerir que se
encuentran relacionadas muy de cerca la competencia aloin-
munitaria baja, y la resistencia a la EM, a través de enlace
genético o dependencia funcional. Esto suscitó la especu-
lación de Schat y colaboradores (407), Y Calnek (66) de que
la activación de las células como respuestas a la infección
necrotizante de células B actúa como un evento muy signi-
ficativo en la patogénesis al proporcionar un aporte abun-
dante de células que son células blanco ordinarias para la
transformación. Esto ha surgido con base en los estudios de
Calnek que muestran que la inducción del tumor en el sitio
de inoculación con MDV aumenta ocasionando una reac-
ción de IMC contra las células alogénicas en el sitio (86,
87). Es razonable que la transformación requiera de: 1) sus-
ceptibilidad a la infección, 2) control intrínseco o extrínseco
de la replicación del virus (latencia), 3) división celular para
integrar al genoma del virus, y 4) expresión de oncogenes
virales o activación de oncogenes celulares. Las células T
activadas al momento en que las respuestas de la IMC
ocasionan un cambio a latencia, pueden corresponder a este
modelo. Es interesante señalar que las células presentes, tan
pronto como a los cuatro días posteriores a la inoculación de
células de riñón alogénico infectadas con MDV, pue-
den crecer in vitro como líneas celulares de EM (86, 87). Así,
las células transformadas, o por lo menos, las células blanco
para transformación, aun están presentes durante la fase
temprana citolítica de la EM.
La patogénesisde la infección con MDV oncógeno que
se ha atenuado por paso in vitro la han estudiado Bradley,
Frazier y Payne (véanse 337), y Schat y colaboradores
(410). Ambos grupos hallaron que el virus atenuado no
originó infección citolítica de órganos línfoides, y que los
valores de viremia relacionados con células fueron bajos.
Ambos grupos comprendieron además que el virus atenua-
do no resultó infeccioso para linfocitos in vitro, explicando
quizá las observaciones in vivo.
La vacunación altera la patogénesis de la infección de
MDV mediante la disminución o eliminación de la fase
citolítica temprana (77, 454). Asimismo, se reduce notable-
mente el grado de infección latente con MDV y no se
400 . Enfermedades de las aves
desarrollan ni la infección citolitica tardía ni la inmunosu-
presión.
No se conocen el mecanismo o los mecanismos actua-
les mediante los cuales se altera la patogénesis en el caso de
la resistencia del huésped. No obstante, la IMC pro-
bablemente está implicada, y hay evidencias (véase Inmu-
nidad) que sugieren que las respuestas inmunitarias del
huésped pueden estar dirigidas contra ya sea los eventos
viro lógicos tempranos o la fase proliferativa tardía, y de que
una respuesta eficaz en cualquier etapa puede reducir la
probabilidad de enfermedad franca. Tanto la edad como
la resistencia genética, dependen de la competencia inmu-
nológica (61, 439). Tal vez sea importante también la dis-
ponibilidad de células blanco apropiadas. Si la hipótesis de
que el desarrollo del tumor aumenta por una respuestafuerte
de célula T contra la infección citolítica temprana de célu-
las B, entonces los factores que limitan la respuesta deben
reducir la incidencia del tumor. Tanto la inmunidad por
vacuna como la bursectomía embrionaria suprimen la infec-
ción viral activa (77, 408, 454), obviando de esa manera la
respuesta inflamatoria; ambas reducen la incidencia de tu-
mores. Además, se piensa que cuando menos una línea
genética (línea 6) es resistente a la EM debido a la escasez
de células T blanco (257). Es interesante señalar que hay
evidencia (véase 64,85) de que algunas líneas genéticas que
tienen respuestas de IMC en particular intensas, son en
especial susceptibles a la EM, aunque esto no es verdadero
en todos los casos.
Las cepas virales difieren en oncogenicidad, pero las
diferencias en la patogénesis relacionadas con las líneas no
están bien definidas. Asimismo, ocasionan infecciones ci-
tolíticas tempranas similares. Tanto la línea genética como
la cepa de virus están implicadas en la determinación de la
distribución, así como en la incidencia de linfomas.
La respuesta inmunitaria en sí puede ser causante de
algunas lesiones típicas de la EM. Las lesiones nerviosas
tienen ciertas características sugestivas de una enfermedad
autoinmunitaria (384), y se ha identificado a la EM como
un modelo para el síndrome de Landry-Guillain-Barré
(341). Pruebas adicionales que señalan hacia un componen-
te autoinmunitarío para EM, provienen de estudios que
demuestran complejos inmunitarios en los ríñones de pollos
y codornices infectados con MDV (229, 360).
No se conoce la patogénesis de las lesiones ateroscle-
róticas.
Inmunidad
La importancia de la respuesta inmunitaria en la EM no
puede exagerarse. La preocupación tiene cuatro aspectos:
1) la EM puede ser inmunosupresora, 2) la respuesta inmu-
nitaria probablemente sea la base de la resistencia en la EM,
3) la inmunidad por vacuna es el medio principal de control,
y 4) la respuesta inmunitaria puede contribuir a la masa
celular dellinfoma (véase patogénesis).
Las respuestas inmunitarias y las características de
inmunosupresión de la EM están bien documentadas y
analizadas. Para los detalles deben considerarse los diversos
reoasos(63.337.347.348.349.398.399.400.401.418.424).
(Capítulo 17)
Inmunosupresión
El deterioro de la respuesta inmunitaria puede originarse de
manera directa por infección con MDV, a través de la
infección lítica de linfocitos (véanse 337), o indirectamente
por medio de la actividad de poblaciones de células supre-
soras (256, 472). Es probable que ambas sean importantes.
Estudios invitro (54, 173,378,473) sugieren que las células
tumorales de MD podrían tener por sí mismas actividad
supresora. Esto podría deberse a que son células T supreso-
ras reales o, tal vez, debido a que expresan antigeno fetal
aviar del cual se ha demostrado que posee cierta actividad
supresora (315). Los estudios de Schat y colaboradores
(413), que muestran que las líneas celularestumorales portan
un antigeno CD4, un marcador para las células T colabora-
doras, argumentan en contra de 10último, pero de cualquier
manera falta la evidencia directa. La inmunosupresión
permanente tiende a correlacionarse con el desarrollo final
del tumor (405) Y sólo se puede observar en aves que ya
han desarrollado neoplasias (474); de este modo, resulta
dificil distinguir entre la causa y el efecto. Por 10general, la
primera aparición de la inmunosupresión permanente
coincide con la segunda fase de infección citolítica (véase
Patogénesis).Ya que serequierede la inmunocompetenciapara
que se conserve la latencia (57), podría ser que la inmuno-
supresión relacionada con la aparición de linfoblastos trans-
formados resulte en la pérdida de células T y B adicionales
por medio de la infección citolítica, mezclando de esta
manera la situación y resultando en la atrofia bursal y
timica observada en aves destinadas a fallecer por EM.
Durante el ciclo de postura, debe considerarse una posible
relación entre la inmunosupresión, la reactivación de la
infección citolítica y los brotes de EM.
La inmunidad tanto humoral como mediada por células
pueden ser deprimidas por la EM, 10 cual se refleja en
reducción de la respuesta de anticuerpos a diversos antige-
nos y por alteraciones en las funciones de la célula T, tales
como rechazode injerto de piel, estimulaciónde linfocitos
por mitógenos, hipersensibilidad tardía, reducción en la
actividad de la célula NK, y regresión alterada del sarcoma
de Rous (véanse 337). La infección por MDV puede aumen-
tar la susceptibilidad a la infección primaria y secundaria
con coccidias (33). Debe enfatizarse que aunque pueda
haber depresión, no hay una pérdida total de función.
Hacia los siete días PI se observa una depresión tran-
sitoria en la inmunidad celular, mediada por la respuesta in
vitro a los mitógenos, independientemente de la constitu-
ción genética o virulencia de la cepa de virus (véanse 399).
Esto parece que se debe a una población de macrófagos
supresores(256).
Respuestas inmunitarias
Se desarrollan inmunidad tanto humoral como mediada por
células en aves competentes después de la infección con
MDV. Éstas pueden suponer varios tipos de respuestas, y
dirigirse contra diversos antígenos.
Payne (329), especula que la inmunidad hacia EM
podría ser, ya sea al principio contra la infección viral o
despuéscontra las células linfoides proliferantes. De hecho,
pueden utilizarse antígenos virales inactivados o tumorales
para inmunizarcontralaEM (219, 250, 262, 291, 345, 354).
Las vacunas antivirales inactivadas Drotel!en contra las

infecciones citolíticas tempranas,infecciones latentesy forma-
ción de tumores, mientras que las vacunasde célulastumorales
muertas sólo evitan lo último. Una excepción fue una vacu-
na inactivada de MDV en emulsión de aceite, de la cual se
informó que inducía anticuerpos no neutralizantes de virus,
lo que podía ínmunizar pollos de manera pasiva contra la
infección MDV y sus efectos relacionados con el virus, pero
no contra el desarrollo posterior de tumores (250).
Inmunidad humoral
Pueden detectarseanticuerpos precipitantes y neutralizantes
de virus (N V) dentro de un plazo de l a 2 semanas; una
respuesta de inmunoglobulina M (IgM) es sustituida por
IgG (177). Estos anticuerpos por lo general persisten duran-
te toda la vida del ave. Los anticuerpos NV pero no preci-
pitantes de virus, se correlacionan con la supervivencia de
las aves infectadas (60, 433). Es probable que éste sea un
efecto más que una causa,y puede ser el resultado del ahorro
del sistema dependiente de bolsa en las aves resistentes
(176,177,453).
Se ha observado una función protectora desempeñada
por el anticuerpo humoral adquirido de manera pasiva en
pollitos (16, 105 Y otros); el efecto del anticuerpo no es
excluir, sino reducir la intensidad de la infección, quizás
impidiendo la propagación. Puede producirse neutraliza-
ción del virus in vivo (55); sin embargo, se desconoce el
mecanismo exacto. No se requiere de una respuestahumoral
de anticuerpos para la resistencia contra la EM, ya que las
aves bursectomizadas pueden sobrevivir a la infección
(434). Esto no excluye la intervención temprana de los
anticuerpos en la supresión de la infección destructiva de
órganos inmunitarios que se necesita para la resistencia
subsecuente.
Inmunidad mediada por células
Como los anticuerpos no constituyen un componente reque-
rido para la resistencia inmunitaria contra la EM, puede
suponerse que la IMC es importante. Esta conclusión la
apoya la observación de que se necesiten células T funcio-
nales para la resistencia (74, 439) así como la inmunidad
vacunal (338).
Se han identificado pocos antigenos específicos impli-
cados ya sea en la inmunidad humoral o en la mediada por
células. En aves infectadas, los anticuerpos NV, proba-
blemente se encuentren dirigidos contra la glucoproteina B
(gB) (véase Etiologia), y los anticuerpos monoespecificos
contra gB neutralizaron a los virus libres de células (123).
Además,ya sea lagB sola(319)o unavacunarecombinante
de viruela aviar (VVA), o una vacuna de HVT expresando
el gen gB de MDV (305, 393) protegieron contra el desafio
por MDV. La glucoproteina A, expresada por un vector
baculovirus (311), indujo anticuerpos en pollos, pero no se
ha informado de estudios de protección. El antigeno produ-
cido por el serotipo 1 del MDV parece proporcionar una
protección más eficaz que la de los demás serotipos (299).
Una VVA recombinante, expresando la fosfoproteina pp38
no resultó protectora (305), aunque Pratt y colaboradores
(364) encontraron líneas celulares linfoblastoides expre-
sando pp38, que resultaron blancos para la lisis restringida
del compeljo mayor de histocompatibilidad (CMH) me-
diante linfocitos T citotóxicos (LTC), inducida por los tres
Enfermedades
neoplásicas . 40J
serotipos de MDV. El antígeno pp38 es de interés especial
ya que se desarrolla tanto en células renales de pollo infec-
tadas de manera productiva, como en líneas celulares no
productivas a partir de células de MD (199,202,294). El
enfoque utilizado por Pratt y colaboradores, es decir, la
transfección de genes de WDV en líneas celulares a reticu-
loendoteliosis, que pueden servir como blancos singeneicos
para LTC en una prueba de liberación de cromo (CRA, del
inglés chromium-release assay) debe ayudar a identificar
otros antígenos importantes en lMC. Otros estudios CRA,
utilizan líneas celulares de MDV como blanco, pero estu-
vieron implicados aloantígenos y así las células efectoras no
resultaron LTC (409).
La posibilidad de que estuviera implicado en la inmu-
nidad un antígeno de superficie, encontrado en células
transformadas por MDV, se originó por estudios en los que
se demostró que los anticuerpos antiidiotipo contra MATSA
(véase Etiología), inmunizaban pollos contra el desafio con
MDV virulento (121).
Inmunidad por vacunas
Esta inmunidad es casi sin duda de naturaleza inmunitaria.
No sólo el efecto protector de las vacunas inactivadas des-
carta la posibilidad alterna de interferencia viral, sino que la
inmunidad por vacunas puede ser anulada por tratamientos
inmunosupresores que afectan a la IMC, como el tratamien-
to con ciclofosfamida (374) o mediante la infección con
virus inmunosupresor de la anemia infecciosa aviar (322).
La eliminación de la inmunidad humoral por bursectomia y
radiación X, no tiene efecto en la protección conferida por el
MDV atenuado (140), aunque un tratamiento similar inter-
fiere en parte con la inmunidad por vacuna de HVT (382).
La inmunidad por vacunas de virus vivo incluyendo
HVT, MDV atenuado y serotipo 2 de MDV parece estar
dirigida en gran parte contra antígenos virales, pero posible-
mente también contra antígenos tumorales. Todos protegen
contra de la replicación temprana de virus virulentos en los
órganos linfoides de las aves desafiadas, y reduce la
intensidad de infección latente (77, 354, 377, 408, 454).
La evidencia que sugiere inmunidad antitumoral, proviene
de informes de que las células,linfoblastoides pueden indu-
cir inmunidad restringida a CMH en aves desafiadas con
linfomas de MDV trasplantables (129) Y de que MDV, HVT
y 8B-I atenuados pueden inmunizar contra tumores de
MDV trasplantables incluyendo al trasplante JMV (276,
421) Y a otros. En estos estudios, ninguna de las células
trasplantables o de las lineas celulares utilizadas expresaron
alguno de los antígenos relacionados con los virus usuales.
No obstante, la fosfoproteina pp38 podria explicar la acti-
vidad de algunas vacunas para inmunizar contra el desafio
con células de tumor de EM trasplantable y, a la inversa, por
la capacidad de células no productoras como JMV para
inducir inmunidad contra el desafio con MDV. Otros inmu-
nógenos aún no descubiertos, también pueden ser com-
partidos por células tumorales y las células infectadas de
manera productiva. Powell predijo (346) la existencia de ta-
les antígenos virales en las células transformadas.
Otros mecanismos de resistencia
Los macrófagospuedenestarimplicadosen la resistencia
mediantela restriccióndirectade la replicaciónviral (163,
402 Enfermedades de las aves
178) o en conjunto con los anticuerpo s (239, 247). Las
células B y los macrófagos inmunitarios pueden interactuar
para inactivar a virus libre de células (403). La activación
de los macrófagos mediante la inyección de caldo de tiogli-
colato en la cavidad peritoneal, redujo notablemente la
incidencia de EM en las aves desafiadas (162). Parece que
los macrófagos se encuentran además implicados en la
inmunosupresión temprana transitoria después de la infec-
ción por MDV (256, 261) y, pueden inhibir la síntesis de
DNA y la proliferación por líneas celulares linfoblastoides
EM in vitro (256, 324, 425).
En EM, pueden ser importantes varias citocinas. Sett-
nes (418), revisó los efectos probables del interferón y
observó que las concentraciones de esta citocina, como una
respuesta temprana a la infección por MDV, pueden ser
mayores en las aves resistentes, que en las susceptibles
(188). El interferón protegió contra el tumor JMV transplan-
table (481), y parece que es una de las citocinas importantes
para el desarrollo y conservación de la latencia con MDV
(57, 487).
También podría ser importante la resistencia innata en
la forma de las células NK (véanse 348, 399). Las células
NK resultan citotóxicas para las células tumorales de EM y
puede haber una relación entre estas células y la resistencia
relacionada con la edad, y tal vez también sea genética.
Luego de la vacunación con HVT o SB-I existe un aumento
en la actividad de las células NK y las concentraciones
elevadas de células NK en tumores regresivos, pero no
progresivos, podrían indicar una participación en la inmu-
nidad intratumoral en la regresión de los tumores. De ma-
nera interesante, el sobrenadantede los cultivos de las líneas
celulares linfoblastoides JMV-I, resulta protector cuando
se utiliza como tratamiento previo al desafio con MDV
(232), debido aparentemente en parte a la activación de
linfocina de las células NK (233).
DIAGNÓSTICO
Aislamiento del virus
Aunqueno es de utilidad especialen el establecimientode
un diagnósticode EM, la aplicación de técnicaspara el
aislamiento del virus tiene valor en estudios epizootio-
lógicos y otras caracterizacionesdel virus. Se usantécni-
cas relacionadaspara la titulación de MDV y sus virus
vacunalesrelacionados.Los procedimientoslos ha repasa-
do Sharma(430).
Origen del virus
El MDV se puede aislar tan temprano como los 1 o 2 días
posteriores a inoculación (342), o cinco días luego de la
exposición por contacto (2), y durante el transcurso de toda
la vida de los pollos. Las células viables intactas son el
inóculo preferido, ya que en la mayor parte de los casos la
infectividad está relacionada ávidamente con células, aunque
preparadoslibres de células de piel, caspao puntas de plumas
de pollos infectados pueden contener virus (72). El inóculo
puede estar constituido por linfocitos sanguíneos, sangre
entera heparinizada, esplenocitos o células tumorales aisla-
das. Muchas veces, puede aislarse el virus de suspensiones
(Capítulo 17)
de célulasinfectadasdespuésde almacenamientodurante
24 horasa 4 °C, facilitándoseasí el transportede muestras
t,'J,\
Técnicas de cultivo de células
Es probable que el método empleado con mayor amplitud
para aislamiento primario de MDV es la inoculación de
cultivos susceptibles de tejidos con linfocitos sanguíneos o
suspensionesde células a partir de tejidos linfoides de pollos
infectados. Se prefieren los cultivos de células renales de
pollo y de fibroblastos de embriones de pato, como sustratos
para el aislamiento del serotipo 1 de MDV, mientras que por
lo común se utilizan fibroblastos embrionarios de pollo para
el aislamiento de los virus del serotipo 2 y 3. Los cultivos
se inoculan con 106 a 107, de células, aunque puede encon-
trarse para ciertos virus cierta inhibición de la formación de
placa viral con dosis superiores a 8 x 106 de células (81).
Después de 24 a 48 horas, el inóculo se deslava y el cultivo
se conserva bajo medio líquido o agar, por lo común sin
subcultivo.
El desarrollo de placas típiCas (véase figura 17-4) en
cultivos inoculados dentro de un plazo de 5 a 14 días,
en ausencia de estos cambios en cultivos testigo compara-
bles no inoculados, es evidencia de aislamiento de MDV.
Las placas inducidas por los virus serotipo 1, 2 y 3 pueden
distinguirse, con práctica, mediante un criterio morfológico
(397,495), pero la tinción inmunofluorescente con anticuer-
pos monoclonales específicos de serotipo proporciona una
diferenciación más precisa. El momento óptimo para la
observación de las placas varía con el sustrato celular o el
serotipo del virus. Para determinar la susceptibilidad de los
cultivos de prueba, se pueden utilizar inóculos infectados
con virus conocidos.
El virus de la enfermedad de Marek se ha aislado
mediante el cultivo directo de células renales de las aves
infectadas (514). Un método útil para demostrar en especial
los virus, consiste en la técnica de cultivo de linfocitos de
corto plazo, seguida de una prueba AF (78), Y de manera
presunta se puede utilizar también para recuperar virus si se
transfirieran linfocitos positivos al antígeno cultivados ha-
cia cultivos monoestrato susceptibles. El virus de la enfer-
medad de Marek se ha aislado asimismo de explantes de
diversos tejidos, incluyendo nervios y ganglios, en monoes-
tratos de fibroblastos de embriones de pollo (341).
Figura 17-16. A. Tumores leucóticos que afectan los folícu-
los de las plumas (Ieucosis de la piel). (Peckham). B. Linfoma
de EM inducido experimentalmente en ovario inmaduro
(abajo) en comparación con el ovario normal (arriba). C. Le-
siones oculares de la EM. Nótese que el ojo normal (izquier-
da) tiene una pupila claramente definida asi como iris bien
pigmentado. El ojo afectado (derecha) tiene un iris con
alteraciones en el colory pupila muy irregular como resultado
de filtración de células mononucleares. (Peckham). D. Mo-
lleja de un pollo infectado con aislado CU2 de MDV. Observe
las alteraciones macroscópicas ateroscleróticas obvias
en las arterias. (C. Fabricant). Alteraciones microscópicas de
arterias similares se muestran en la figura 17-16B. (Shiva-
prasad) E. Múltiples linfomas pulmonares. F. Diversos linfo-
mas en corazón (Shivaprasad).
404 . Enfermedades de las aves
Identificación del aislamiento
La identidad y pureza del aislamiento sospechosodebe ser
de manera cuidadosa determinada. Pueden existir los tres
serotipos virales en el mismo pollo, y muchas veces seaislan
al mismo tiempo. Los procedimientos de utilidad para deri-
var aislamientos de MDV serotipicamente puros, incluyen
el uso de inóculos de pollos centinelas no vacunados, colo-
cados en parvadas sospechosas (para evitar contaminación
con virus del serotipo 3, que se propaga de manera deficiente
por contacto), la purificación o clonación de placa del
aislamiento en el paso más temprano posible, y el empleo
selectivo de sustrato de células los fibroblastos de pollo y
pato son relativamente resistentes a los aislados de serotipo
1 y 2, respectivamente (500). La identidad y pureza del
serotipo puede confirmarse mediante tinción inmunofluo-
rescente con anticuerpo s monoclonales específicos para
serotipo (258). La patotipificación de los MDV serotipo 1,
se puede completar por la inoculación de pollos no vacuna-
dos así como de pollos vacunados con vacunas HVT o
bivalentes (500) (véase Etiología). La ausencia de otros
virus también es crítica, puesto que la contaminación puede
alterar la patogenicidad aparente del aislamiento (53, 211).
La propagación de los aislamientos de MDV hasta por seis
pasajes en cultivos de fibroblastos de embriones de pollo o
celulares de embrión de pollo, excluirá a los contaminantes
como el virus de la anemia aviar (534) y permitirá la
preparación de lotes de siembra y de trabajo, los cuales se
pueden estandarizar y titular de manera más sencilla. Aun-
que debe considerarse la posibilidad de atenuación, esto
requiere por lo general de 20 o más pasajes en cultivos
celulares (109) y sucede de manera más gradual en células
renales de pollo o fibroblastos de embríón de pato, que en
fibroblastos de embrión de pollo.
Valoración y titulación del virus
Los virus de los serotipos 1, 2 Y 3 pueden cuantificarse
mediante técnicas in vitro similares a las descritas para el
aislamiento del virus. Los métodos difieren para los distin-
tos serotipos, pero todos se basan en la inducción en placa
en cultivos celulares susceptibles. Debe efectuarse un con-
teo tan pronto como las placas maduran (el tiempo varia con
el aislamiento), ya que pueden producirse placas secunda-
rias cuando los cultivos se conservan con medio líquido. Se
han descrito (459) métodos de recubierta de agar, pero no
se utilizan comúnmente ya que a menudo se retarda la
formación de placas en el agar ya que no se ha considerado
como un problema importante la formación de placas se-
cundarias bajo el medio líquido. Se han repasado los proce-
dimientos para la titulación de los virus de vacunas (475),
y 110son fundamentalmente distintos de los aislamientos
patógenos.
Marcadores virajes en los tejidos
A menudo, es conveniente detectar la presencia de infección
viral en pollos, sin aislamiento del virus en cultivos. Tales
marcadores de infección también tienen valor para la iden-
tificación de supuestos aislamientos de MDV en cultivos
celulares.
(Capítulo 17)
Detección por anticuerpos
Aunque los anticuerpos policlonales obtenidos de po-
llos infectados con MDV se han aplicado a la detección de
antigenos en los tejidos, la disponibilidad de anticuerpos
monoclonales dirigidos a antigenos o epitopes específi-
cos, ha facilitado de manera considerable muchas de es-
tas pruebas. Se han preparado anticuerpos monoclonales
contra epitopes comunes a tipo y específicos a tipo de los
tres serotipos de MDV (258). Los antígenos virales pue-
den detectarse en las puntas de las plumas, FPL, tejidos
linfoides infectados de manera citolítica o cultivos de
células infectados con anticuerpo s apropiados median-
te pruebas AF (461), pruebas de inmunoperoxidasa (91),
pruebas PAG (164, 263), Y ELISA (122, 415). Las células
que contienen antigeno contra el virus de la enfermedad
de Marek son raras en los linfomas y tejidos infecta-
dos de manera latente, pero en algunas células pueden in-
ducirse los antígenosmedianteun cultivo de linfocitos de corto
término (78).
Pruebas de reacción en cadena de la polimerasa
Los cebadores designados para amplificar las secuencias
132 bpr especificas para el MDV del serotipo 1 se han
reseñado (20, 447, 542). Esta prueba puede discriminar
entre las cepas atenuadas y las del tipo silvestre, y tiene el
potencialpara detectar el DNA viral enlinfomas(124),pero
tal vez no sea suficientemente sensible como para detectar
tejidos infectadosde maneralatente,por la menorfrecuen-
cia de células positivas y a la menor cantidad de genomas
virales por célula. Asimismo se puedeutilizar una prueba
PCRpara implificar el gen gC de MDV y HVT (541).
Sondas de DNA
Se han descrito métodos que utilizan hibrjdización de DNA-
DNA con mancha mediante sondas deDNA para la detec-
ción de DNA de MDV en extractos de puntas de plumas
(122). Además, se ha logrado la localización de células
específicas infectadas por virus mediante hibridización in
situtantoparaMDV (390)comoparaHVT (186).
Microscopia electrónica
Las partículasde herpesviruspuedendetectarseen el FPL
y otrostejidosde pollos infectados,y en célulasinfectadas
de maneraproductivain vitro (72, 296, 478).
Demostración de anticuerpos
Las pruebas para la iden~ificación de la presencia de anti-
cuerpos específicos en el suero de pollos son de utilidad en
los estudios de la patogénesis viral y para vigilar parvadas
libres de patógenos específicos. Son de uso común una
cantidad de procedimientos que incíuyen PAG, AF, ELISA
y NV; los métodos se han comentado (430). Por el momento,
sólo se encuentran disponibles reactivos comerciales para
la prueba PAG, que es la menos sensible, pero que es
adecuada para detectar respuestas serológicas en parvadas
de pollos infectadas o vacunadas. No obstante, ninguna de
estaspruebas puede determinar anticuerpos para un serotipo
viral específico en pollos expuestos a múltiples serotipos
virales. Se han comunicado diferencias antigénicas entre
serotipos (51, 52), pero también parecen existir antígenos

comunes.El significadobiológico de los anticuerposdetec-
tadospor métodosdistintospuedevariar (60).
Diagnóstico diferencial
A pesar de lineamientos bien establecidos (373, 445), en la
práctica, se ha considerado que el diagnóstico clinico de EM
es dificil, probablemente porque no hay una lesión macros-
cópica en verdad patognomónica, y porque las lesiones
pueden ser muy similares a aquellas de la leucosis linfoide
(LL), que continúan siendo frecuentes o de la reticuloendo-
teliosis (RE), la cual se ha vuelto frecuente en el Medio Este.
El virus de la RE (REV), se encuentra diseminado amplia-
mente en EVA y puede inducir lesiones experimentales
(engrosamiento de los nervios y linfomas), que se asemejan
aún de manera más cercana a EM que aquellas inducidas
por el virus de la leucosis aviar (ALV) (véase Reticuloen-
doteliosis).
Criterios para la infección
El virus de la enfermedad de Marek es altamente contagioso
y casi de hecho ubicuo entre los pollos. Sólo un pequeño
porcentaje de las aves infectadas desarrollará EM clínica.
Debido a estosfactores, se considera que los indicadores de
la infección viral tienen por lo común un valor limitado en
el diagnóstico de la enfermedad. Por tanto, el diagnóstico se
ha basado tradicionalmente en criterios específicos de la
enfermedad como la epidemiología, la patología y los mar-
cadores específicos de tumores.
Sin embargo, la disponibílidad de pruebas PCR e in-
munohistoquímicas ha ampliado la función de los criterios
de infección en el diagnóstico diferencial. Como se comentó
antes, las pruebas PCR pueden detectar el DNA viral espe-
cífico del serotipo 1 en tumores por EM. La tinción inmu-
nohistoquímica con anticuerpos apropiados puede detectar
antígenos a MDV (tal como el pp38) expresados en una
proporción de células transformadas por EM, y detectarán
antígenos hacía REV o ALV en casi cualquier célula trans-
formada en linfomas LL o REV. La exclusión de LA V o REV,
cuando sea posible, por medio de pruebas PCR o histoquí-
micas negativas en tejido tumoral, puede proporcíonar un
apoyo importante para un diagnóstico de EM cuando resul-
tan positivos otros criterios relacíonados con EM. Aunque
el valor práctico de tales pruebas aún se encuentra en
evaluacíón, parece probable que proporcionarán diagnósti-
co definitivo para los tres virus tumorales de EM.
Patología macroscópíca
Aunque los nervios periféricos agrandados y los linfomas
viscerales son comunes en la EM, ninguna de estas lesiones
se produce de manera consistente ni es patognomónica. Por
consiguiente, deben tenerse en cuenta otros criterios tales
como la edad y la distribución de las lesiones en el diagnós-
tico postmortem de la EM. De manera histórica, los pollos
se han diagnosticado como positivos para EM con base en
la patología macroscópica y en la edad si cuando menos
existe una de las siguientes condiciones: 1) crecimiento
leucósico de nervios periféricos; 2) tumores linfoides en varios
tejidos (hígado, corazón, gónadas, piel, músculo, proven-
trículo) en aves menores de 16 semanasde edad; 3) tumores
linfoides viscerales en aves de 16 semanas o más que
Enfermedades
neop/ásicas. 405
carecen de afectación neoplásica de la bolsa de Fabricio; o
4) alteraciones en el color del iris o irregularidad pupilar,
como en la figura 17-16C.
Algunos supuestoscriticos son la ausencia de tumores
bursales en casos de EM en aves mayores de 16 semanas,
la presencia consistente de tumores bursales macroscópicos
en casos de LL y el desarrollo de LL o de otros tumores no
relacionados sólo en aves mayores de 16 semanas de edad.
Otra suposición, es que en pollos comerciales la infección
por REY sólo induce muy de vez en cuando crecimientos
nerviosos o linfomas en ausencia de afección bursal. Aun-
que estas propuestas pueden no ser de manera invariable
correctas, los errores diagnósticos en la parvada se espera
que no sean frecuentes, si las necropsias se practican con
cuidado y se examinan varias aves. El examen apropiado de
la bolsa es en particular importante y requiere incisión del
órgano con inspección cercana de la superficie epitelial. Sin
embargo, ya no se puede seguir considerando como defini-
tivo al diagnóstico fundamentado sólo en los criterios de
patología macroscópica.
Histologia y citologia
La precisión diagnóstica puede aumentar mediante el em-
pleo de procedimientos histológicos o cito lógicos. En los
tumores de EM hay una población mixta de linfocitos de
tamafio pequeño a grande, linfoblastos, células plasmáticas,
y células de EM. Estas características díagnósticas, pueden
observarse en los cortes histológícos regulares teñídos con
hematoxílina y eosina. No obstante, el examen de prepara-
ciones por toque, obtenidos de manera directa de lesiones
de aves recién sacrificadas y teñidas con metil verde pirani-
na o tinción de Shorr, proporciona un detalle citológico
mejor y puede prepararse en unos cuantos minutos. La
pironinofilia se observa infrecuentemente en células de los
tumores de EM (445). Sin embargo, aún estos procedimien-
tos no siempre pueden diferenciar las lesiones por EM, de
aquellos linfomas no bursales o lesiones nervíosas inducidas
mediante infección por REY.
Marcadores relacionados con tumor
Aun cuando en la actualidad se reconoce a MATSA como
un antígeno del huésped relacionado con las células T
activadas (278), este antígeno y otros marcadores celula-
res del huésped tienen valor diagnóstico. La tinción inmu-
nofluorescente de la membrana para MATSA e IgM ha
demostrado ser útil en particular para el diagnóstico de EM
(131,306,307). Los linfomas de EM tienen de 5 a 40% de
células positivas para MATSA, mientras que la IgM
se presenta en menos del 5% de las células de los linfomas
de EM. La tinción inmunohistoquímica positiva para el antí-
geno pp38, el cual se expresa en una proporción pequeña
pero variable de células de linfoma por EM (199, 293), debe
resultar diagnóstica para EM. Con el fin de auxiliar a diferen-
ciar los linfomas ocasionados por EM de aquellos origina-
dos por REY, también pueden ayudar la detección de
marcadores de superficie celular como el la (CMH clase 11)
y los antígenos CD4/CD8. Las células de linfoma de la
enfermedad de Marek son positivas para el antígeno la y
gran parte de las células expresan el antígeno CD4 (413),
mientras que las células provenientes de linfomas RE
no bursales son negativas para la y se tiñen de manera
406 Enfermedades de las aves
predominantepor el antígenoCD8 (115). Se encuentraen
desarrollomásde estatecnologíaparael diagnósticodife-
rencial de los tumoresaviares.
Diferenciación de otras enfermedades
La LL todavía es la enfermedad principal que debe consi-
derarse en el diagnóstico diferencial de la EM. A pesar de
ello, la LL por lo general se puede distinguir de la EM por
la afectación común de la bolsa de Fabricio, la morfología
uniforme de los blastos, pironinofilia, y presencia de mar-
cadores de célula B, presencia o ausencia de genomas o
antígenos de ALV y ausencia de MATSA en las células
tumorales.
La inoculación accidental o experimental de pollos con
REV no defectuoso, ha ocasionado enfermedad clínica ca-
racterizada por nervios aumentados, menor tamaño del
ave y linfomas viscerales tanto bursales como no bursales.
Hay dos tipos de patología inducida por REV que semejan
de cerca a la EM: linfomas no bursales que se producen tan
tempranamente como a las seis semanas de edad (526)y
aumentos de los nervios periféricos que se originan tanto
solos (517) como en grupos donde algunas aves también
tienen linfomas (526). Tales lesiones pueden distinguirse
mejor de MD, mediante los criterios relacionados con la
infección (véase Reticuloendoteliosis). En el campo, estas
lesiones no se reconocen por lo común, pero pueden con-
vertirse de manera potencial en más prevalentes, ya que
se está incrementando la evidencia de la infección por REV.
Otras enfermedades en que pueden haber lesiones ma-
croscópicas o signos paralíticos confusos son la mieloblas-
tosis, eritroblastosis, carcinoma del ovario, otras neoplasias,
deficiencia de riboflavina, tuberculosis,histomoniasis,ojo gris
genético, enfermedad de Newcastle, encefalomielitis aviar,
infecciones o lesiones de las articulaciones.
De manera reciente, en EVA se ha reconocido en
pollos comerciales una neuropatía periférica similar a la in-
formada en pollos específicos de patógeno (37, 216). Esta
lesión se caracteriza por edema e infiltración celular limita-
da de los nervios periféricos y se relaciona con cojera clínica
que conduce a mortalidad. La incidencia de las lesiones
varía con el haplotipo del CMH (12). Se diferencia de EM
por la ausencia de linfomas visceral es, la escasezde linfo-
citos en las lesiones nerviosas y en la incapacidad por
demostrar MDV por medio de PCRy aislamiento viral (13).
TRATAMIENTO
No existe algún tratamiento práctico eficaz contra la EM, ni
en parvadas ni en pollos individuales. Sin embargo, algunas
aves que muestran signos clínicos de EM presentan regre-
sión espontánea de sus lesiones y se recuperan bajo ciertas
circunstancias (333,341,437).
(Capítulo 1~
PREVENCiÓN Y CONTROL
El desarrollo de vacunas que tienen éxito en el control de la
EM (110, 317, 385), es un logro singular tanto en la agri-
cultura (ya que antes de la vacunación, la EM se había
convertido en la enfermedad de aves de mayor costo), como
en la investigación básica de cáncer (ya que ésta fue la
primera vez en que una enfermedad neoplásica importante
se ha controlado de esa manera en cualquier especie). La
vacunación representa, hoy día y en el futuro previsible el
tratamiento central para la prevención y control de la EM.
Sin embargo, la resistencia genética y la bioseguridad son
importantes como adjuntos para la vacunación y pueden
tener una importancia mayor ya que se están reconociendo
de manera más amplia las limitaciones de la vacunación. Se
encuentran disponibles estudios detallados (327, 496).
VACUNACiÓN
Tipos de vacunas
Las vacunas basadas en los tres serotipos virales, mezclas
de serotipos, o de DNA recombinantes son capaces de
proteger a las aves en contra de EM. Las vacunas monova-
lentes incluyen MDV serotipo l (110,385) Y HVT atenua-
dos (317). Por lo general, los aislamientos avirulentos
naturales del serotipo 2 (402, 537), se combinan con HVT
para tomar ventaja de la actividad sinergística documentada
entre los serotipos 2 y 3 (494). Además, se utilizan de
manera frecuente otras combinaciones de serotipos virales.
Se han desarrollado vacunas experimentales basadas en la
tecnología de DNA recombinante, pero todavía no se han
autorizado para usarse. Aunque todos los tipos de vacuna
resultan protectores, el HVT es el que se ha usado de manera
más extensa debido a que su producción es económica y a
que puede liofilizarse el virus libre de células extraído de
células infectadas (73) para su almacenamiento y manejo
más convenientes. Se ha empleado muy ampliamente un
tipo de HVT relacionado con células que requieren almace-
namiento en nitrógeno líquido, probablemente debido a
que es más eficaz que el virus libre de células en presen-
cia de anticuerpo s matemos (507). Sólo se dispone actual-
mente de vacunasrelacionadascon células de los tipos l y 2.
Factores que afectan la eficacia
La vacuna suele administrarse al nacimiento. Tanto las
vacunas relacionadas con células como aquellas libres de
células se administran m~diante inoculación parenteral a
unasdosis,de ordinario en exceso,de 1000 unidadesfor-
madoras de placas (UFP)/pollo. La vía íntramuscular puede
ser ligeramente más eficaz que la subcutánea (314), pero
esta ventaja no la han observado todos los investigadores
(483).
Sharma y Burmester (431), hallaron que la vacunación
de embriones de 18 días de edad aceleró el desarrollo de
inmunidad protectora durante varios días, y propusieron
esta técnica para el control de los efectos perjudiciales de la
exposición temprana al MDV virulento. La vacunación del
embrión fue ventajosa aun en presencia de anticuerpos
matemos (432) Y con varios tipos de vacunas de EM (435).
Este procedimiento se ha automatizado y ahora lo utiliza

másde 50% de los productoresdeavesdeengordaen EUA.
La vacunaciónde los embrionesha resultadoen unadismi-
nuciónen los costosde trabajoy en unamayorprecisiónen
la administraciónde la vacuna,pero, en contrastecon los
datosde laboratorioiniciales,todavíano seha detectadoen
el campouna importantereducciónen laspérdidaspor EM
(283, 396).
Seha informado que el adyuvanteacemannan,incre-
mentala eficaciade las vacunasde HVT y otrasde EM, en
especialcuando el desafio se administra a los dos días
posvacunación (313). Esteproductoseencuentradisponible
comercialmente,pero está por establecersequé tanto han
disminuidolas pérdidasde EM por su uso.
Mientrasmenor seael intervalo entrela vacunacióny
la exposiciónal virus virulento de campo,serámáspobreel
grado de protección(317). Sin duda alguna,la exposición
tempranaes una de las causasmás importantesde EM
excesivaen parvadasvacunadas,puestoque se requieren
hastade siete días para que se establezcauna inmunidad
sólida(17), y a quela exposicióndecamposedesarrollapor
lo genera!muy pronto despuésde ubicar a las aves(516).
Las pérdidasseveraspor EM sehan relacionadocon insta-
lacionesde ponedorasmultiedad,dondeexisteunapequeña
oportunidadparaevitar la exposicióntemprana.
La líneadel avetambiénes un factor importanteen la
inmunidad vacunal de EM (véaseResistenciagenética).
Schaty colaboradores(408), encontraronque la vacunade
HVT en un pollo genéticamente resistenteproporcionóuna
mejor inmunidadque la vacunabivalente(HVT + SB-I) en
un pollo susceptible.
En un esfuerzopor mejorar la eficacia,se intentaron
dosisaumentadas de vacuna(136,495),o vacunacióndoble
(15) con poco éxito o ninguno; no obstante,en respuestaa
una necesidadpercibida, los fabricantesde la vacunahan
continuadoincrementandolasdosisrecomendadas. Muchas
ponedorasy reproductoresrecibenahorahasta10 000 UFP
deHVT al eclosionar.La vacunacióndoblecadavezesmás
popular en Europa; en EUA se usa de maneraocasional,
perono hay una evidenciaconvincentede su efectividad.
Desdehace mucho tiempo se ha sospechadoque el
estrésinterfiere con la conservaciónde la inmunidadvacu-
na!.La confirmaciónaparentela hanproporcionadoPowell
y Davison(350), quienesindujeronlesionesde EM y mor-
talidad en pollos vacunadoscon tratamientoinmunosupre-
sor a las 10 semanasde edady desafiadosantes.No tuvo
éxito (429),un intentopor confirmarestaobservación,pero
merececonsiderarsela posibilidadde queel estrésinmuno-
supresorpuedatenercierta participaciónimportanteen las
pérdidaspor EM, en especialaquellasquesucedendespués
de iniciar la producciónde huevo.
A pesar de las observacionesde campo en sentido
contrario, no hay una evidencia directa de que el inicio
tardío de las pérdidaspor EM en pollos vacunados,seael
resultadode unaexposiciónrecienteo tardíaa una "nueva"
cepaviral. De hecho,estaposibilidad no pareceprobable
por la resistencianatural de las aves de mayor edad a la
infección por EM (5, 30, 520) y a la probabilidadde que
aumenteesta resistenciapor la vacunaciónprevia y a la
exposicióna otrascepasde campo.
Seha comunicadoque variasotrasinfecciones,inclu-
yendo infección de la bolsade Fabricio (427), REV (523),
Enfermedades
neoplásicas. 407
reovirus (386), Y agente de la anemia aviar (322, 535)
interfieren con la inducción de la inmunidad por vacu-
nas, aunque a veces se requieren condiciones sumamente
especificas.
Es posible que la infección natural con el serotipo 2 a
virulento o aislamientos del serotipo l de baja virulencia,
proporcionen protección a la exposición subsecuente a ais-
lamientos virulentos (35, 36, 209, 454), Y pueden ser un
recurso adjunto a la vacunación. Sin embargo, no ha sido
sencillo demostrar la existencia de vacunas diseminadoras,
provenientes de parvadas previas, aun cuando se ubiquen
nuevos pollitos, dentro de dos semanas,en la misma cama
utilizada por pollos vacunados previamente con SB-I (525).
En la conservación de la inmunidad vacunal por largos
periodos, también se ha propuesto la participación de la
exposición natural a las cepas virulentas de MDV (483).
El manejo apropiado de la vacuna durante el descon-
gelamiento y reconstitución es fundamental (167). Además,
la vacunación de las reproductoras con un virus de serotipo
l o 2 en vez de HVT, deja a la progenie más susceptible a
la vacunación con HVT (236); esta técnica para reducir el
efecto perjudicial del anticuerpo materno homólogo se usa
en varias partes del mundo; en EUA, se está evaluando
actualmente la disponibilidad de vacunas de serotipo l
altamente eficaces para la vacunación de las reproductoras.
A menudo, los brotes relacionados con cepas de
vvMDV en criaderos vacunadoscon HVT puede controlarse
mediante vacunación con vacunas polivalentes constituidas
por todos los tres serotipos virales, o por serotipos 2 y 3 (82,
494, 508). La confirmación de la eficacia mejorada de una
vacuna bivalente contra desafio con cepas muy virulentas
fue efectuada por Schat y colaboradores (408) y otros (485).
El sinergismo entre los virus vacunales se demuestra
mejor por medio de los virus de los serotipos 2 y 3 (499,
501, 504). Las vacunas bivalentes constituidas por la cepa
FCI26 de HVT, acompañada ya sea de la cepa SB-I (408)
o de la 301B/I (499) del serotipo 2 de MDV, han proporcio-
nado excelente protección y se están utilizando ampliamente.
Asimismo, se emplea una variedad de otras combinaciones,
incluyendo vacunas bivalentes con los serotipos 1 y 3 o
vacunas trivalentes que contienen todos los serotipos. Aun-
que no se ha demostrado la ventaja de estas vacunas poliva-
lentes con respecto a las combinaciones sencillas, no se ha
informado de aparentes consecuencias negativas.
Estrategias de vacunación
Las vacunas para la enfermedad de Marek resultan inusual-
mente efectivas, logrando más de 90% de protección en
condiciones comerciales (497, 502). Sin embargo, a me-
nudo se centra la atención en una cantidad creciente de
parvadas en las que se percibe que son excesivas las pérdidas
por EM (538). Las causas de tales "fracasos vacunales"
resultan difíciles de determinar mediante los análisis
retrospectivos (496), aunquepuede ser importante una expo-
sición tempranay la emergenciade nuevascepasde MDV con
mayor virulencia.
Ya que se ha expandido el menú de vacunas de EM
disponibles, resulta más dificil la elección de la vacuna
apropiada; para 1995, en EUA estaban autorizadas siete
cepas vacunales. A continuación se da una breve descrip-
ción de cada una.
408 . Enfermedades de las aves
HVT (317), continúa en uso amplio como un producto
monovalente en muchos países, probablemente por su bajo
costo, disponibilidad en las formas libre de células y rela-
cionada con células, y eficacia en sitios donde la exposición
de campo no es muy severa.
La vacuna HVT + S8-1 (bivalente) (408, 494), fue la
primera vacuna comercial basada en el sinergismo entre los
virus de los serotipos 2 y 3. En EVA, se utiliza ampliamente
para parvadas de ponedoras, reproductoras y en algunas
de pollos de engorda. Otra vacuna bivalente es la HVT +
3018/1 (499), que utiliza un elemento diferente del serotipo
2 de MDV.
R2/23 (503), es una cepa atenuadadel serotipo 1 deriva-
da de la cepa Mdll de vvMDV en los EVA. También se
identifica a esta cepa como Mdll/75C o Mdll.75C/R2/23.
CVI988 derivó de un virus de patogenicidad sin
clasificar (probablemente leve) aislado en Holanda (385).
En EVA, se utilizan tres vacunas derivadas de CVI988.
Aunque a cada una se le da en ocasiones el nombre de
"Rispens" (en conmemoración a la persona que aisló
primero la cepa), las vacunas tienen propiedades muy
diferentes. La cepa CVI988 original utilizada con éxito
en Europa y otros países desde el principio del decenio de
1970 (268), sólo ha estado disponible en EVA a partir
de 1994. CVI988/C es un derivado clonado de pasajes
altos de CVI988 en cultivos celulares; también era un retro-
pasaje en pollos que originó a CVI988/C/R6, de la cual se
menciona que proporciona una protección mayor que en el
caso de CVI988/C (126).
En la práctica, se utiliza una cantidad de otras com-
binaciones de dichas vacunas, incluyendo serotipos 1+3 y
los serotipos 1+2+3. Sin embargo, se carece de la evidencia
para el sinergismo entre el serotipo 1 y otros serotipos (501,
504).
Mucha de la investigación actual, dirigida hacia el
desarrollo o mejoría de las vacunas,utiliza lastécnicasde DNA
recombinante. Las vacunas de viruela aviar (305) o de HVT
(393) recombinantes que expresan el gen gB del serotipo 1
de MDV, han demostrado cierta eficacia protectora. No obs-
tante, queda por determinar si el uso de este tipo u otro de
vacunas será más eficaz que los productos existentes.
Los datos acerca de la eficacia, que comparan a ciertos
grupos de vacunas, se encuentran disponibles (véanse 496),
sin embargo no se ha publicado alguna evaluación sistemática
de las cepas autorizadas en sus diversas combinaciones.
Aunque HVT y CVI988/C son efectivas, probablemente
sean más eficaces las vacunas bivalentes del serotipo 2+ 3 Y
el resto de las del serotipo 1 (499). En una serie de pruebas
en las que se determinó la eficacia protectora para casi
todas las vacunas principales (excepto, CVI988/C/R6), la
vacuna CVI988 original proporcionó los valores más altos
de protección (505), lo cual resultó consistente con los
informes iniciales en Europa (486). Sin embargo, no siem-
pre se han reproducido las clasificaciones de la eficacia de
las vacunas, cuando se aplican en diferentes condiciones en
distintos laboratorios, y de este modo, deben interpretarse
con precaución.
La emergencia de cepas virales cada vez más virulen-
tas, junto con una aparente reducción en la eficacia vacunal
durante los últimos 20 años, ha oríginado preocupación
justificable. Esto sugiere que la vacunación no proporciona
(Capítulo J 7)
por sí misma, un programa completo de control y con
certeza no es la solución final para EM. Resultan esenciales
estrictos procedimientos de bioseguridad con el fin de redu-
cir la exposición temprana y la presencia de resistencia
genética, junto a un programa de vacunación con éxito
(véanse siguientes secciones).
Resistencia genética
Calnek (64), ha analizadolas diferenciascontroladasde
maneragenéticaen la susceptibilidada la EM entre líneas
de pollos. Sehanseleccionado y conservadoexperimental-
mentevarias líneasde pollos con resistenciagenéticaa la
EM (111, 192, 464). La resistenciaa la EM pareció ser
independientea los factoresgenéticosque controlan los
caracteresde producción(34), y la variaciónde la suscep-
tibilidad a la EM en familias de un progenitorsimple indi-
caronque hubo suficienteheterogeneidad parajustificar la
selecciónpor resistenciaen pollos comerciales(34, 111).
De maneratradicional, la resistenciase ha medido por
medio del desafiode pollos no vacunadoscon MDV viru-
lento, sin embargo,estudiosrecientes(11), concluyenque
sepuededeterminarmejor la resistenciaen parvadasvacu-
nadas(véasesecciónposterior).
Métodos de selección
Históricamente, los programas de selección para resistencia
se han basado en pruebas de progenie (111) o en la repro-
ducción de los sobrevivientes de las parvadas de reproduc-
tores expuestos (269).
La selección con base en la tipificación sanguínea, se
basa en la relación cercana entre la resistencia a EM y
los alelos de la región B-F del CMH, en especial B21 (43,
44, 170, 267). Otros alelos B se relacionan con la suscepti-
bilidad o, en grado menor, a la resistencia (lO, 175). Tal
procedimiento de selección puede simplificar la producción
de parvadas resistentes, en poblaciones que contengan un
alelo específico para la resistencia, aunque se requiere me-
dir la posibilidad de relaciones negativas con las caracterís-
ticas productivas (158). Además, el valor de la selección
por marcadores relacionados con CMH puede variar de
manera considerableentre líneas y cruzamientos comerciales
(39, 172).
La evidencia de que también podrían estar implicados
genes no CMH en la resistencia, la proporciona la observa-
ción de que pollos de línea 6 y 7 de RPL, que son homoci-
góticos en el locus B para el alelo B2, difieren en la
susceptibilidad a EM (118). Además, en estudios realizados
en varias líneas comerciales se consideraron más impor-
tantes los efectos no CMH que los efectos CMH (160). Los
estudios para identificar y mapear tales genes, actualmente
en desarrollo, podrían proporcionar nuevas herramientas
para aumentar los programas de selección para resistencia
a EM. La resistencia se ha considerado dominante, aunque
ésta varía en cierto grado (175) y, en gran parte de los casos,
se ha intermediado la resistencia de cruzamientos con aque-
lla de las líneas paternales (39, 64).
En otra parte de la obra, se comentan los mecanismos
por los cuales la constitución genética influye en la inciden-
cia de EM (véase Patogénesis).

Aplicaciones
Desde que Spencer y colaboradores (462), encontraron que
los pollos resistentes genéticamente se encontraban prote-
gidos en un grado mucho mayor que los susceptibles, me-
diante vacunación, se considera a la reproducción para
resistencia genética como un adjunto de valor para el control
de EM. Además, la evidencia sugiere que la resistencia
genética podría reducir la necesidad de vacunación bivalen-
te o del serotipo 1, utilizada ahora con el fin de controlar el
desafio con cepas muy virulentas (408). Sin embargo, la
resistencia de los pollos vacunados y aquellos no vacunados
(156) varía a veces en paralelo (11), pero no siempre,
sugiriendo que la selección debe desarrollarse en los lotes
vacunados (10). Bacon y Witter (12), encontraron que la
clasificación de los pollos para la resistencia a EM, variaba
de acuerdo con el serotipo de vacuna utilizado.
En vista de las herramientas de selección disponibles,
a la ausencia casi total de correlaciones negativas y a los
beneficios mayores por obtener, no es sorprendente que
los reproductores empiecen a darle una mayor prioridad a
este enfoque.
Bioseguridad
Debido a que en la EM carecede importancia la transmisión
en embriones, el aislamiento durante la crianza y el sanea-
miento del ambiente constituyen un método primario de
control que tiene éxito y que se utiliza ampliamente para las
parvadaslibres de patógeno específico (483). Por lo general,
se requiere del uso de naves con aire filtrado y presión
positiva (6, 132).
Mientras que no resultan prácticas como procedimien-
to primario de control, las prácticas estrictas de bioseguridad
para limitar el grado de exposición temprana a MDV, resul-
tan crucíales y eficaces para el costo como adjuntas a la
vacunación. Desafortunadamente, el manejo actual de las
aves coloca muy a menudo en cercana proximidad a una
parvada con otra de reemplazo de diferentes edades, o
requiere que se reutilice la camada de una parvada previa de
pollo de engorda. Tal vez, la incapacidad para evitar una
exposición temprana sea la causa sencilla más importante
de los fracasos vacunales. Con frecuencia, la mejoría en la
higiene parece tener una participación principal y efectiva
en el costo, en la eliminación de las pérdidas excesivas por
EM en parvadas vacunadas. Se han revisado los principios
sanitarios más importantes (26, 327).
HERPESVIRUS NO ONCÓGENOS
DE PAVO y POLLO
El HVT y el serotipo 2 de MDV no se reconocen como
patógenos en huéspedes aviarios. El interés en estos virus,
deriva principalmente de su empleo para inmunizar pollos
contra EM, cuya referencia se hizo antes. Sin embargo,
ambos son virus que se presentan de manera natural y parece
apropiado también considerar algunos aspectos de su epi-
zootiología y patogénesis en sus huéspedesaviarios natura-
les o alternativos, ya que esto no se ha expuesto en otra parte.
Enfermedades neoplásicas
. 409
Herpesvirus de pavo
El HVT fue aislado en pavos normales por Kawamura y
colaboradores (230) y Wittery colaboradores (516). El virus
es ubicuo en los pavos domésticos (418, 510) Y se ha
informado de su aislamiento en pavos silvestres (113). En
los pollos, el virus también está en todas partes debido a la
administración generalizada de los pollos de un día de edad
para prevenir la EM.
En los pavos, el virus se propaga con rapidez a través
de parvadas expuestas, posiblemente mediante exposición
por contacto; de hecho todos los pavos se vuelven virémicos
y desarrollan anticuerpo s dentro de un periodo de unas
cuantas semanas(510). El virus parece madurar en el FPL,
ya que los extractos de piel libres de células son infecciosos
(519), aunque se halló antígeno viral no muy a menudo y
sólo a concentraciones bajas en el FPL de pavos infectados
(146). No se ha demostrado la transmisión vertical (328,
510). El virus sepuede transmitir de los pavos hacia los pollos
en condiciones experimentales (512), pero tal transmisión,
probablemente es poco frecuente en campo. Hay una
propagación por contacto limitada entre los pollos (103,
104), se supone que se debe a la maduración del virus en el
FPL (95, 543). Pareceque el virus sereplica de manera menos
eficaz que el MDV en piel (362), aunque despuésdel desafio
con el MDV, seobservaronmayoresconcentracionesdel DNA
de HVT en el FPL de pollos vacunados contra HVT (264).
Fabricant y colaboradores (146) compararon la pato-
génesis temprana de la infección por HVT en pollos y en
pavos. Los pollos no tuvieron infecciones citolíticas en los
órganos linfoides; en contraste, los pavos infectados con
HVT tuvieron algunas células positivas al antígeno viral a los
4 a 14 días posteriores a.la exposición, pero no se observa-
ron infecciones citolíticas en la bolsa ni en el timo. En los
pollos no hubo depresión en el tamafto de la bolsa o del
timo y la actividad de la célula NK se estimuló a través de
cuando menos ocho semanas posteriores a la inoculación
(441). No se detectó respuesta de estrés mediada por las
suprarrenales durante las tres semanas posteriores a la
inoculación (151).
Parece que el virus no es oncógeno en los pavos (512,
516), pero ha surgido la posibilidad de problemas de ferti-
lidad en machos infectados con HVT (3, 476). La evalua-
ción del efecto del HVT en las caracteristicas de producción
de pavos ha sido perturbada por la dificultad para conservar
parvadas testigo libres de infección durante periodos pro-
longados, pero esto requiere estudio adicional.
El virus por lo general no ocasiona enfermedad clínica
en pollos intactos o inmunodeprimidos (440, 516) y no
resulta perjudicial para la respuesta inmunitaria (152), aun-
que se observó atrofia de la bolsa y del timo, luego de la
administración de grandes dosis (166). En contraste, cuando
los pollos se infectaron in ovo con HVT y, luego se incuba-
ron y criaron, hasta 19% desarrolló parálisis clínica (77), y
se observó crecimiento macroscópico de nervios a causa de
lesiones de tipo inflamatorio. El HVT puede aislarse de los
pollos infectados durante periodos prolongados y los anti-
cuerpos persisten durante toda la vida (376, 522).
No se observó protección por el HVT en pavos en
contra de la inducción del linfoma de EM después del
desafio con MDV oncógeno (139, 228, 300).
Serotipo 2 del MOV
Los virus aislados de pollos cllnicamente normales y des-
critos originalmente como cepas no patógenas o de baja
patogenicidad del MDV (28, 101) se agruparon después en
un serotipo separado con base en pruebasdeAFy PAG (51,
52). Se reconoció de manera temprana la capacidad protec-
tora de estascepas contra de la EM (28,537). Otras caracte-
rlsticas singulares de este grupo de virus se aclararon
además después del aislamiento de la cepa SB-l (402).
Los estudios epidemiológicos son escasos,quizá debido
a que el aislamiento del virus es más dificil que para otros
serotipos y a que los anticuerpossuelenestarenmascaradospor
los de los otrosserotipos.Witter (498), aisló el serotipo2 del vin6
de 34% de lasparvadasde pollos en sieteestadosde EVA, lo cual
sugirió que el virus era razonablementefrecuente,pero quizá
menos que el serotipo l. La frecuencia se apoya ademásen
estudiostempranosen los cuales8 de 25 aislamientosaleatorios
de MDV fueron tipificados como avirulentos (28). Virus si-
milares se consideraron frecuentes en Australia (363).
La epidemiologla en pollos se ha complicado por la
distribución artificial del virus en EVA a través de un
programa de pollos sembradores (536,537), o por medio de
inoculación como vacuna (82, 525). Ahora, en pollos, debe
considerársele ubicuo al virus. Varias cepas de campo pre-
vacunales sólo mostraron diferencias limitadas (528).
Los pollos parecen ser el único huésped natural, aun-
que aislamientos no patógenos semejantes a la cepa HN se
obtuvieron en gallinas japonesas, aves de selva roja y ave
de selva de Ceilán criados en un zoológico (98).
Los virus de este grupo se propagan con rapidez por
contacto (402, 527) Y se eliminan en FPL (99), aunque
quizás a valores más bajos que el serotipo 1 de MDV (380).
Después de la inoculación en pollitos de un dla de edad, el
virus puede aislarse por primera vez de 5 a 6 dlas posteriores
a ésta (76). El virus alcanza tltulos máximos a las 2 a 4
semanasy persiste durante periodos prolongados (76, 527).
Los anticuerpos se inducen con rapidez y persisten.
REFERENCIAS
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Completenucleotidesequenceof the Marek's diseasevirus
ICP4 gene.Virology 189:657-667.
La cepa SB-t no originó lesiones neoplásicas en pollos
inmunocompetentes ni inmunosuprimidos, pero como se
notaron algunas lesiones citoliticas en los pollos inmunosu-
primidos, se designó al virus como no oncógeno más que
como no patógeno (402). Además, se indujeron una diver-
sidad de lesiones por inoculación in ava de SB-t, pero
ninguna fue neoplásica (77, 528). La ausencia de lesiones
neoplásicas macroscópicas la han notado otros investigado-
rcs (28, 97, 527), pero PoI y colaboradores (343) describie-
ron linfomas endoneurales y viscerales en 2 de 48 pollos
inoculados con la cepa HPRS-24.
Se indujo una esplenomegalia distintiva entre 4 y t2
dias después de la inoculación de pollos conSB-t (76). No
se observó atrofia bursal y sólo atrofia tímica ocasional y
no hubo infección citolitica de órganoslinfoides. En contraste,
Lin y colaboradores (265), encontraron que los antígenos
virales se expresaban en tejidos esplénicos y bursales, 5 a
14 días después de la infección, principalmente en las
células B, pero no se observaron cambios macroscópicos ni
microscópicos. SB-l no suprimió de la inmunidad humoral
(138) y por lo común no se le considera inmunosupresor,
aunque Friedman y colaboradores (152), encontraron una
menor respuestaa un mitógeno especifico de linfocito B y
disminución de respuestasde anticuerpos a albúmen sérico
bovino en pollos vacunados con la cepa SB-l, en combina-
ción con HYT.
La vacunación con virus del serotipo 2 origina un
aumento pronunciado de LL en ciertas líneas genéticas de
pollos expuestas al virus de la leucosis aviar, a una edad
temprana(14). Aparentemente, la subpoblación de células B
susceptible a la transformación por medio de AL Y, también
resulta susceptible únicamente a la infección por MDY
serotipo 2, pero no por HYT (155). Debido a que pocas
líneas comerciales resultan susceptiblesa este fenómeno y a
que ahora se ha erradicado a AL Y de gran parte de las cepas
susceptibles, los problemas en el campo resultan relativa-
mente poco frecuentes (véase subcapítulo Grupo leuco-
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INTRODUCCiÓN
Definición y sinónimos
El grupo de enfermedades leucosislsarcoma comprende a
una variedad de neoplasias benignas y malignas transmisi-
bles de pollos, originadas por miembros de un género de
retrovirus aviares que pertenecen a la familia Retroviridae
(77). En condiciones naturales, la más común por mucho es
la leucosis linfoide. En el cuadro 17-3 se enlistan las neo-
plasias y sus sinónimos. Estos virus aviares se caracterizan,
como todos los miembros de la familia Retroviridae, por
poseer una enzima transcriptasa inversa, que direcciona la
sintesis de la forma del DNA proviral de los virus RNA que
forman parte del ciclo de vida retroviral, y de los cuales se
deriva el nombre de la familia. Estos retrovirus aviares,
incluidos anteriormente en un subgénero denominado on-
covirus aviares tipo C (235), se denominan ahora provisio-
nalmente virus relacionados con el virus de la leucosis aviar
(ALV) (77): tienen caracteristicas flsicas y moleculares
similares y comparten un antigeno de grupo común.
Debido a las relaciones entre estos virus, se comentan
como un grupo en gran parte de este capitulo. Las secciones
que reflejan la respuesta del huésped (Periodo de incuba-
ción, Signos, Lesiones macroscópicas, Histopatologia, Ul-
traestructura, Hematologia, Pato génesis, Diagnóstico
diferencial) se abordan en la entidad patológica, sin consi-
derar las propiedades virológicas de los agentes inductores,
aparte de su inclusión en el grupo leucosislsarcoma.
Importancia económica y en salud pública
Las pérdidas económicas por las enfermedades del grupo
leucosis/sarcoma, se derivan de dos orígenes. En primer
lugar, la mortalidad del grupo se eleva por lo común a casi
1 a 2% de las aves, con pérdidas ocasionalesde hasta200/0o
más. En segundo lugar, la infección subc\ínica por el ALV,
a la cual se encuentra sometida la mayor parte de las
parvadas, produce un efecto depresor en diversas caracte-
rísticas importantes del desempeño incluyendo en especial
la producción y calidad de! huevo (166).
De manera aparente, los virus aviares de leucosis/sar-
coma no representan un riesgo de salud pública (206).
HISTORIA
La leucosis linfoide parece haber sido reconocida desde
hace mucho tiempo. Roloff(320) comunicó un caso de "lin-
Los autores están en gran deuda con BR. Burmester y H G Purchase,
por sus contribuciones a las ediciones iniciales de este capítulo
Enfermedades
neop/ásicas. 425
L. N Payney A. M Fadly
fosarcoma" en 1868, y Caparini (67) describió leucemia
de aves de corral en 1896. En 1905, Butterfield (60) hizo
un diagnóstico de "linfoadenosis aleucémica" en EVA.
Ellermann (128) describió tres tipos de leucemia: eritroide
("leucosis linfoide intravascular"), mieloide ("leucosis mie-
lótica"), y linfoide ("leucosis linfática"). Revisiones re-
cientes extensas de las enfermedades y sus agentes son los
de Beard (25), Temin (368, 369), Hanafusa (187), Weiss
(391), Weiss y colaboradores (396, 397) Y Boer (109) y
Payne (275). Burmestery Purchase (51), Dougherty (118)
y Payne (275) proporcionan revisiones de la historia de la
investigación de los retrovirus aviarios.
Leucosis linfoide
Jungherr(207) llamó a la enfermedadlinfomatosis visce-
ral, pero sustituyóa estanomenclaturala de Biggs (31) Y
Campbell(64), y la enfermedadsedenominaen la actuali-
dad leucosislinfoide (LL).
Furth (163) proporcionóevidenciade transmisiónde
la LL con filtrados, pero la pruebade la filtrabilidad del
agente o agentesesperó el trabajo de Burmester y sus
colaboradores(40, 46, 47).
Eritroblastosis
Ellermanny Bang(130),fueron los primerosen reportarla
transmisiónexperimentalde la eritroblastosis.Despuésse
establecieronmúltiplescepas,y se caracterizaronla etiolo-
gía viral y naturalezapatológicade la enfermedad(22, 56,
52, 127).
Mie/oblastosis
Esta enfermedadfue transmitidapor Schmeisseren 1915
(338); desde entonces,Furth (162), EngelbrethHolm y
Rothe-Meyer(132) y Nyfeldt (258) han observadomielo-
blastosisen experimentosde transmisión.Los primeros
pasajesde la cepaBAI del virus (BAI-A) (185) originaron
tanto eritroblastosiscomo mieloblastosis;no obstante,los
pasajesderivadospor seleccióny c!onaciónhan inducido
unaampliavariedadde tumores(25).
Mie/ocitomatosis
El aspecto distintivo y el carácter aleucémico de esta enfer-
medad fueron descritos por primera vez por Pentimalli
(288); más adelante, Furth (162) describieron algunos casos
leucémicos. La mayor parte de las cepas (aisladas) que
provocaron mielocitoma, también ocasionaron otras neo-
plasias (25, 242, 284).
Tumores del tejido conjuntiva
Los fibrosarcomas y los mixosarcomas fueron transmitidos
por primera vez mediante filtrados libres de células por
Rous en 1911 (322). Ellermann y Bang (130), notaron este
tumor en los estudios tempranos de transmisión.
426 . Enfermedades de las aves (Capítulo J7)

Leucosis t:nfermedad de hígado grande, leucosis linfática (127), linfoma

Leucosis linfoide visceral (270), linfocitoma (150), linfomatosis (163), linfomatosis
visceral (207), leucosis linfoide (31,64).
Eritroblastosis Leucemia (388), leucosis linfoide intravascular (128), eritroleucosis
(129, 162), eritromielosis (21), eritroblastosis (132), leucosis
eritroide (31,64).
Mieloblastosis _eucosis leucémica mieloide (128), leucomielosa (218),
mielomatosis (163), mieloblastosis (258), granuloblastosis
(207), leucosis mieloide (108).
Mielocitoma (tosis) Mielocitoma (284, 288), leucosis aleucémica mieloide (127),
leucocloroma (233), mielomatosis (163).
Tumores del tejido conjuntiva
Fibroma y fibrosarcoma
Mixoma y mixosarcoma
Sarcoma histiocítico
Condroma
Osteoma y sarcoma osteogénico
Tumores epiteliales
Nefroblastoma Nefroma embrionario (151), adenocarcinoma renal (68), adenosarcoma
(374), nefroblastoma (204, 286, 386), cistadenoma (242).
Nefroma Cistadenoma papilar, carcinoma del riñón (25, 241).
Hepatocarcinoma (25, 241)
Adenocarcinoma del páncreas (25)
Tecoma (25)
Carcinomas de células de la granulosa (25, 284)
Seminoma Adenocarcinoma del testículo (25).
Carcinoma de células escamosas (25)
Tumores endoteliales Hemangiomatosis, endotelioma (163), hemangioblastoma,
Hemangioma hemangioendotelioma.
Angiosarcoma (210, 344)
Endotelioma (242)
Mesotelioma (25,71)
Tumores relacionados Hueso de mármol, enfermedad de pierna gruesa, osteoperiostitis
Osteopetrosis difusa esporádica (301), osteopetrosis galíinarum (208).
Meningioma (25)
Glioma (25)

Nefromas y nefroblastomas 242), Y másrecientementese ha descubiertoque originan

Se ha encontrado que varios virus del grupo leucosis/sarco-
ma inducen tumores del riftón, incluyendo nefromas y ne-
froblastomas; por ejemplo, BAI-A (mieloblastosis), cepa
ES4 (eritroblastosis/sarcoma), cepa MH2 (reticuloendote-
liorna) y cepas MC29 y HPRS-lO3 (mielocitomatosis) (25,
56,68,69,242,284).
Otros tumores epitelia/es
Se ha observadoque los virus de leucosisoriginan otros
tumores epiteliales, abarcandohepatocarcinomas(225),
adenocarcinoma del páncreas(241), tecomasy tumoresde
las células de la granulosadel ovario, adenocarcinomas
de los túbulos seminíferosde los testículos(seminoma)y
carcinomasde célulasescamosas de la piel (25).
mesoteliomas(25,71).
Osteopetrosis
En la actualidad, se supone que las osteopatías hipertróficas
de las aves domésticas descritas durante el decenio de 1920
fueron osteopetrosis (301). Jungherr y Landauer (208),
describieron las alteraciones patológicas y sugirieron el
término osteopetrosis gallinarum. Fueron los primeros
en reproducir la enfermedad y llamar la atención hacia su
relación frecuente con LL. Por esta razón, sugirieron su in-
clusión en el complejo de leucosis aviar. Burmester y sus
colaboradores (40, 156) también notaron que la osteopetro-
sis se relacionaba a menudo con LL. Otros han reproducido
la enfermedad sin LL (65, 154, 197).

Tumores endoteliales Otros tumores relacionados

Sereconocióde maneratempranaque los virus de leucosis Se ha observadoque los virus ocasionanmeningiomasy
ocasionanuna diversidad de tumoresdel endotelio (163, gliomasen el encéfalo(25).

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Con pocas excepciones, hay infecciones en todas las parva-
das de pollos; hacia su madurez sexual, la mayor parte de
las aves han sido expuestas.No obstante, la incidencia de la
enfermedad clínica por lo general es baja.
Incidencia de la enfermedad
La LL sólo produce en ocasiones pérdidas intensas, por
ejemplo, 23% en parvadas de reproductoras (309), aunque
se dan casos esporádicos en la mayor parte de las parvadas.
De Boer (112), comunicó mortalidad por LL en Holanda de
2.18% en 11 220 ponedoras blancas y de 0.57% en 7920
ponedoras pardas, registradas en pruebas con muestra al
azar durante 1973 a 1979. La incidencia de LL en pollos
puede reducirse por la ocurrencia generalizada de virus de
la infección de la bolsa de Fabricio (94, 304). Se ha infor-
mado de LL en múltiples especies de aves, pero no hay
seguridad de que estos casos no sean otros tipos de tumor
linfoide.
En comparación con la LL, la eritroblastosis se suscita
con poca frecuencia bajo condiciones de campo (309).
Excepcionalmente, se ha informado que la padecen aves de
cinco semanas de edad de manera epizoótica (186). Hay
muy pocos informes acerca del desarrollo natural de mielo-
blastosis, pero los casos se producen de modo esporádico.
Suceden casos esporádicos de mielocitomatosis entre
aves adultas jóvenes (309). La enfermedad se observó en
cercade 1% de avesen dos parvadasconsecutivasde pollos de
engorda de una granja (234). En pollos tipo carne inoculados
con la cepa HPRS-I03 del subgrupo J de ALV, se informó
de una incidencia global de 27% de mielocitomatosis (284).
De todos los tumores aparte de los leucocíticos, los
hemangiomas representan hasta 25 y 19%, Y los nefroblas-
tomas 19 y 3 a 10% en pollos de engorda (66), y ponedoras
(309), respectivamente. Hace poco se han producido bro-
tes epizoóticos de hemangiosarcomas en ponedoras en Is-
rael (58).
Hay poca información acerca de la incidencia de tumo-
res del tejido conjuntivo, que muchas veces no son la causa
primaria de muerte; constituyen hasta 20% de los tumores
distintos a la leucosis en pollos de engorda (66). La inciden-
cia de tumores del tejido conjuntivo en los pollos es proba-
blemente inferior a 1 en 1000 (309), pero se han desarrollado
epizootias. Perek (289), informó de un brote de sarcomas
histiocíticos en una parvada de 600 gallinas de un año de
edad. Se descubrieron tumores en 90% de 400 aves exami-
nadas durante un periodo de cuatro meses.
La osteopetrosis se desarrolla ampliamente, pero con
una frecuencia mucho menor que la LL, y se presentan
epizootias de manera esporádica en pollos de engorda. En
todos los tipos de pollos, los machos se afectan más a
menudo que las hembras. Los pavos la padecen muy pocas
veces.
Incidencia de la infección viral
Los virus de leucosis/sarcoma estáncasi en todas partes. Los
virus del subgrupo A se encuentran con mayor frecuencia
Enfermedades neop/ásicas . 427
que los del subgrupo B. En un estudio (62), de 1.6 a 12.5%
de los embriones de ocho criaderos comerciales, que repre-
sentaban diversas fuentes, contuvieron virus del subgru-
po A, y hubo una diseminación significativa en cada
parvada. Los virus del subgrupo B resultaron relativamente
poco frecuentes y fueron diseminados en los huevos con
una frecuencia mucho menor que el subgrupo A. Con una
preponderancia similar se ha aislado el virus del subgrupo
A de brotes de LL de campo. En general, se han hecho
menos estudios respecto a la prevalencia de ALV en lineas
de carne,en comparacióncon aquellosen líneasproductorasde
huevo. En el Reino Unido, se encontraron anticuerpos al
novel subgrupo J de ALV, en 3 de 5 líneas de pollos
productores de carne, pero no así en siete líneas de ponedo-
ras examinadas (283).
Se han aislado virus que representan a los grupos A, B,
C y O de parvadas comerciales en Finlandia; 5 de 10
parvadas estudiadas tenían anticuerpos contra los cuatro
subgrupos (330).
Los anticuerpos contra los subgrupos A y B son comu-
nes entre las aves silvestres y los pollos domésticos en
Kenya y Malasia, y hay alguna evidencia de anticuerpos
contra los virus del subgrupo O en Kenya. Se han hallado
virus del subgrupo F en faisanes de anillo en el cuello y
verdes, y virus del subgrupo G en faisanes Ghinghi, plata
y dorados. Se han aislado virus del subgrupo H en perdices
de Hungría y virus del subgrupo 1 en codorniz de Garnbel
(véase Subgrupos de virus). Se han aislado virus que no
corresponden a subgrupos conocidos en faisanes de Mon-
golia y Swinhoe, codorniz china y pollos. A pesar de ello,
no se ha encontrado ninguno de éstos en la codomizjapo-
nesa, pichones, ganson y patos de Pekín y almizcleros (73).
En la mayor parte de especies de vertebrados se pre-
sentan genomas retrovirales endógenos, con herencia men-
deliana, en los diferentes/ocus cromosómicos. Las secuencias
de DNA relacionadas con RAV -O, el retrovirus aviar endó-
geno, se presenta en líneas germinales de la mayor parte
de pollos domésticos y en varias especies de galliformes.
Por ejemplo, las perdices, faisanes verdaderos, chachala-
cas y aves de la selva, contienen secuencias complementa-
rias a RAV-O, mientras que la gallina de Guinea, codorniz,
pavo real, faisán de collar, faisanes-gallos y pavos, no las
poseen (159). La estructura, la función y la regulación de
los retrovirus endógenos en el genoma de pollos se ha
revisado (86).
. ETIOLOGíA
Clasificación
De manera reciente se han colocado a los virus del grupo
lcucosis/sarcoma en un género (denominado provisional-
mente virus relacionados con ALV) de la familia Retrovi-
ridae (77). Los virus de esta familia se caracterizan por tener
una enzima transcriptasa inversa, que es necesaria para la
formación de DNA de provirus durante la replicación viral,
e incluye al tipo C oncógeno de los virus RNA de otras
especies animales.
Los virus de leucosis/sarcoma aviar se encuentran
relacionados de manera estrecha y provocan, dependiendo
428 . Enfermedades de las aves (Capítulo 17)

de su constitución genética, una diversidad de neoplasias
con latencias clínicas cortas o prolongadas. Algunos,
principalmente cepas propagadas en el laboratorio, como el
virus de la mieloblastosis aviar (AMV), el virus de la
eritroblastosis aviar (AEV) y los virus del sarcoma, poseen
oncogenes específicos que ocasionan transformación neo-
plásica rápida y desarrollo de tumor dentro de un plazo de
pocos días o semanas. Otros ALV, en especial los aisla-
mientos de campo, carecen de genes de transformación.
Se transforman lenta o débilmente, y el desarrollo del
tumor, toma muchas semanaso meses; se cree que la trans-
formación es por la activación viral de genes celulares
(protooncogenes) homólogos a los genes de transformación
de virus (79).
Subgrupos de virus
A los virus de leucosis/sarcoma aviar que se producen en
pollos los han dividido en seis subgrupos (A, B, C, D, E Y J)
con base en su variedad de huéspedes en fibroblastos de
embrión de pollo de tipos genéticos distintos, patrones
de interferencia con miembros del mismo subgrupo o
diferentes y antígenos de envoltura viral identificados me-
diante pruebas de neutralización de virus y suero (396)
(cuadro 17-4). Estas diversas propiedades son un reflejo de
las glucoproteínas de la envoltura existentesen el virus. Los
virus de los subgrupos A y B se presentan como virus
exógenos comunes en campo (62). Pocas veces se han
informado de virus del subgrupo C y D en campo (244,330),
y los virus del subgrupo E comprenden a los virus endógenos
de leucosis de baja patogenicidad (347). Recientemente, se
aislaron virus del subgrupo J a partir de pollos tipo carne
(283,284).
Se han rescatado virus de dos subgrupos adicionales
(F y G) de faisán de collar (189, 160), de faisán dorado
(160), y de faisán Lady Amherst (190). Se cree que los virus
del subgrupo G pertenecen a una especie de virus que
es distinta de los virus del pollo (190). Se han aislado virus
endógenos de síndrome H de la perdiz húngara (190) Y de!
subgrupo 1 de la codorniz de Gambel (376).
Varias cepas de laboratorio del virus de la leucosis/sar-
coma aviar son defectuosasgenéticamente y carecen del gen
de envoltura vira! (env); su subgrupo es e! de los virus
colaboradores de leucosis usados para su propagación.
Tipos de virus
Los virus dentro de un subgrupo se neutralizan de manera
cruzada en grados diversos, pero con la excepción de la
neutralización cruzada parcial entre los subgrupos B y O,
no lo hacen los virus de distintos subgrupos. Los antisueros
producidos contra una cepa particular de virus tienden a
neutralizar al virus homólogo de manera más intensa que
los virus heterólogos del mismo grupo (75); los virus dentro
de un subgrupo varían en su capacidad para inducir toleran-
cia inmunitaria a otros miembros del subgrupo (238). Estos
hallazgos indican la presencia de diversos tipos antigénicos
dentro de los subgrupos; en general, los virus del subgrupo

Virus de leucosis linfoi- RAV-1 RAV-2 RAV-7 RAV-50 RAV-60

de (LLV) RIF-1 RAV-6 RAV-49 CZAV
MAV-1 MAV-2
RPL-12
HPRS-F42
Virus de eritroblastosis AEV-ES4
aviar (AEV) AEV-R
Virus de mieloblasto- AMV-BAI-A
sis aviar (AMV) E26
Virus de sarcoma aviar SR-RSV-A SR-RSV-B 877 I SR-RSV-D SR-RSV-E BH-RSV

(ASV) PR-RSV-A PR-RSV-B PR-RSV-C CZ-RSV PR-RSV-E BS-RSV

EH-RSV HA-RSV FuSV

RSV29 PRCII

I ESV
PRCIV

Y73

UR1

UR2

.lirus de mielocitomal HPRS-103 MC2S

endotelioma MH2
CMII
OK10
Virus end6geno (EV) RAV-O EAV
(no neoplasia) ILV
 Enfermedades
neoplásicas . 429

B parecen ser más heterogéneos que los del subgrupo A. Se
han observado diferencias en la propensión de varios virus
del subgrupo A, para inducir tolerancia luego de la infección
del saco vitelino (148).
Morfología
Ultra estructura
Los virus del grupo de leucosis/sarcomaaviar no pueden
distinguirsecon baseen suscaracterísticas
ultraestructura-
les. En lo referente al tamaño, forma y detalles ultraestruc-
turales, las partículas de las diversas enfermedades estudia-
das son idénticas y similares a la de otros retrovirus tipo C
(257, 368) (figura 17-17). Las preparaciones teñidas de
manera negativa muestran partículas esencialmente esferoi-
des que se distorsionan con facilidad bajo ciertas condicio-
nes de secado (24). En la superficie de las partículas hay
espigas nudosas características de casi 8 nm de diámetro. El
nucleoide interior del virus parece distorsionarse menos
fácilmente que la parte exterior. Ciertos fijadores permiten

Figura 17-17. Ultraestructura de los virus de leucosis/sarcoma. A. BAI-A de AMV, sin fijar y teñido negativamente con ácido
fosfotúngstico neutralizado. El borde periférico cerca de las partículas en algunos lugares se modifica con nudosidades
"separadas". 150 OOOx. B. Ultraestructura de liberación del virus de leucosis/sarcoma. Virus en gemación en la membrana
celular de un meiloblasto leucémico. La superficie de yemas y partículas periféricas a la membrana exterior es irregular y
confusa (onu = prenucleoide denso) 215 OOOx. C. Corte delgado de BAI-A de AMV sedimentado de plasma, fijado en tetróxído
de osmio teñido con subacetato de plomo. Pueden verse las membranas interior y exterior y el carácter granuloso del nucleoide.
La impresión de gránulos puede ser derivada del corte de filamentos. Algunos gránulos parecen estar huecos. 510 OOOx.
D. BAI-Ade AMV purificado,fijadoy sombreadocon cromo.50 OOOx.(Bonary de Thé.)
430 Enfermedades de las aves
que se puedan observar los filamentos de nucleoproteína del
interior, éstos tienen un diámetro aproximado de 3 a 5 nm,
longitud indeterminada, y probablemente están bajo la for-
ma de una espiral intrincada (18, 257). Los cortes delgados
muestran en el interior una porción central electrónicamente
densa, situada al centro, de diámetro aproximado de 35 a
45 nm, una membrana intermedia, y una membrana externa.
Este aspecto tipifica a la morfología de la partícula tipo C.
El diámetro general de la partícula es de 80 a 120 nm, con
un promedio de 90 nm (24).
Tamaño y densidad
Por medio de filtración a través de membranas con tamaños
de poros graduados, ultracentrifugación y microscopia elec-
trónica, los virus tienen un diámetro de 80 a 145 nm. El valor
de 1.15 a 1.17 g/mL para la densidad elástica en sacarosaes
caracteristica de los retrovirus (18, 316).
Composición químíca
La composición general del AMV, que ha sido estudiada de
manera extensa, es 30 a 35% lípidos, 60 a 65% proteína,
2.2% RNA Y una cantidad pequeña de DNA, quizá de origen
celular (18,22).
Ácidos nuc/eicos vira/es
Se pensaba que el tamaño de las principales clases del
sedimento del RNA a 60 a 70S, que es el genoma viral, y a
4 a 5S, cuya mayor parte es tRNA huésped, estaba incluida
accidentalmente en el virión y no desempeñaba alguna
función en la replicación viral. Sin embargo, un primer
tRNA relacionado con RNA 70S se produce e interviene
efectivamente en el ciclo de vida viral. También se encuen-
tran cantidades pequeñas de RNA ribosómico 18 y 28S
mRNA viral y celular, y DNA. El RNA genómico 60 a 70S
es un dímero y puede dividirse en dos subunidades de más
o menos 34 a 38S, que se cree que representan un genoma
diploide. Estas subunidades del RNA genómico son mRNA,
y sus genes han sido mapeados para varios retrovirus avia-
rios. Las secuencias de los genes estructurales del virus de
la leucosis aviar, desde 5' al extremo 3' de la molécula
de RNA, son gag/pro-po/-env; estos genes codifican res-
pectivamente las proteínas de los antígenos especifico s de
grupo (gs) del virión, DNA polimerasa dependiente de RNA
(transcriptasa inversa), y glucoproteÍna de la envoltura. Los
genes estructurales están flanqueados por secuencias genó-
micas germinales relacionadas con la organización de la
replicación y traslación del RNA viral (77, 193, 396). El
genoma tiene un tamaño de casi 7.2 kb. Los virus transfor-
mados de manera aguda tienen secuencias genómicas adi-
cionales concernientes con la transformación oncógena. El
virus del sarcoma de Rous (RSY) no defectuoso tiene la
composición genética gag/pro-po/-env-src. Se cree que el
gen adicional, src, causante de la transformación sarcoma-
tosa, se obtiene originalmente de manera evidente a partir
de un gen celular normal, src celular. La inclusión de este
gen es causante de que las subunidades aproximada-
mente 35S de RSY sean de manera ligera mayores que las
de los virus de leucosis de transformación lenta. El gen src
representa un ejemplo de un número de genes de célula
huésoed. denominados orotooncogenes o genes onc. rela-
(Capítulo 17)
cionados con la transfonnación aguda (133,387). Las ver-
siones viral y celular de los genes onc, y de las variedades
específicassrc, se distinguen por los prefijos v-c-. Los genes
v-onc específicos, con contrapartes c-onc en células nonna-
les, se presentanen otros virus de transfonnacíón aguda, por
ejemplo erbA, erbB (AEV), myb (AMV), myc (virus de
mielocítomatosis aviar),fps (virus sarcoma de Fuginami y
PRCII), yes (virus de sarcoma Y73 y Esh) sea (virus S13)
y ros (virus UR2). El virus del epitelioma MH2 tiene dos
oncogenes, myc y mi/, y E26 tiene myb y e/s. Se piensa que
la transformación lenta, como en la LL, la origina un meca-
nismo indirecto independiente de un v-onc, pero dependien-
te de la activación de un c-onc, específicamente c-myc en
LL (220). En la actualidad se dispone de DNA viral secuen-
cíado y clonado de muchos virus del grupo de leucosis/sar-
coma y se ha secuenciado por completo a una cantidad de
virus (397).
Lípidos vira/es
Hay lipidos virales en la envoltura del virión y tienen una
composición similar a la de la membrana celular externa, de
la cual se deriva la envoltura del virión (18,35).
Proteínas vira/es
La naturaleza, localización y síntesis de proteínas que
constituyen los retrovirus aviar han sido estudiadas exten-
samente (77, 396, 397). La porción central del virión con-
tiene cuando menos cinco proteínas no glucosiladas
codificadas por el gen gag: p27, el principal antlgeno gs
(27 kD), el cual es un antlgeno de cápside (CA) (cubierta de
núcleo); p19 (matriz, MA) y p12 (nucleocápside, NC), que
se piensa están implicadas en el procesamiento y empaque-
tarniento de RNA; p 15, una proteasa (PR), implicada en el
desdoblamiento de percursores de proteínas, y p 1O. Tam-
bién se ha informado de otros polipéptidos menores. Se ha
comunicado de una forma variante, p27 en virus endógenos
RAV-O, pero no es característica de todos los virus endóge-
nos (201). La envoltura del virión contiene dos envolturas
codificadas por el gen env: gp85(SU), que se piensa que son
las estructuras nudosas que determinan la especificidad de
subgrupos de los retrovirus aviares; y gp37(TM), representa
la estructura transmembrana que fija las nudosidades a la
envoltura. Estas dos proteínas de la envoltura se encuentran
enlazadas para formar un dímero, llamado glucoproteína de
virión (GPV).
Los viriones contienen múltiples actividades enzimá-
ticas, la transcriptasa inversa está presente en la porción
central y es codificada por el gen po/; es un complejo
constituido por la subunidad p (95 kD) Y la subunidad C1(63
kD) derivada de ésta, y tiene polimerasa dependiente de
RNA y DNA Y actividades de ribonucleasa H específicas al
híbrido DNA:RNA. Otra enzima codificada por virus es
la p32 (IN) genoma, la proteína integrasa necesaria para la
integración del DNA viral en la célula huésped. Se han
detectado otras actividades enzimáticas en viriones, y se
cree que son contaminantes celulares (370). La importancia
práctica es la presencia, en AMV obtenido de sangre de
pollos infectados, o de cultivos de mieloblastos, de adeno-
sina trifosfatasa derivada de la membrana celular incorpo-
rada a la envoltura de la partícula viral durante la
maduración. Esta enzima desfosforolizará el trifosfato de

adenosina,y estaactividadsepuedeusarparavaloraciones
de virus (27). Las células sin actividad enzimáticaen su
superficieliberanvirus quecarecende actividad.
Replicación viral
Como con otros retrovirus, la replicación de los virus de
leucosis/sarcoma aviar se caracteriza por la formación de un
provirus DNA bajo la dirección de la transcriptasa inversa,
la cual se integra de manera lineal en el genoma de la célula
huésped. Después, los genes provirales son transcritos al
interior del RNA viral, que son traducidos para producir
el precursor y proteínas maduras que constituyen el virión.
Desde el decenio de 1970, se han llevado a cabo grandes
esfuerzospara aclarecerestos eventos, cuyos detalles son ex-
puestospor Weissy colaboradores(396,397) Y Luciw y Leung
(229). Sólo se proporcionan aquí los sucesosprincipales.
Penetración de la célula huésped
Aunque la adsorción del virión a la membrana celular es
inespecífica, se produce aun en células resistentes a la
infección (291), la penetración de las células depende de
la presencia, presumiblemente en la membrana celular,
de receptores específicos codificados por genes del huésped
para cada subgrupo de virus. Dales y Hanafusa (107),
observaron viriones captados al interior de las células en
vacuolas y RNA viral en el núcleo, dentro de los 120 minu-
tos siguientes a la adherencia. Recíentemente, se ha clonado
el gen para el receptor del subgrupo A de ALV, y el producto
muestra que se fija a una glucoproteína de envoltura del
subgrupo A (169,402). El receptor se encuentra relacionado
con el receptor de lipoproteínas de baja densidad (17).
Síntesís e íntegrac;ón del DNA víral
Las caracteristicas singulares de los retrovirus aviarios, y de
otros retrovirus, que caracterizan la replicación viral, son la
formación (bajo la influencia de la transcriptasa inversa
viral) de DNA retroviral de un modelo de RNA vira!,
integración de DNA viral (provirus) al interior del genoma
de la célula huésped, y formación de nuevo RNA viral a
partir del modelo de DNA proviral. Las etapas más impor-
tantes en la formación del DNA retroviral son: 1) sintesis del
primer filamento (negativo) de DNA viraI, formando probable-
mente un hibrido RNA:DNA; 2) retiro del RNA del hibrido
por la RNasa-H y formación del modelo de DNA filamen-
tos-negativos de filamentos secundarios (positivo) de DNA
viral, dando origen a duplicados lineales de DNA (estas
moléculas dobles son detectables en el citoplasma de la
célula en el transcurso de unas cuantas horas de infección);
y 3) migración del DNA lineal hacia el núcleo de la célula.
El DNA lineal se vuelve integrado linealmente en el
interior del DNA del huésped mediante la influencia de la
enzima integrasa. Esta integración puede producirse en
múltiples sitios, y las células infectadas pueden contener
hasta 20 copias del DNA viral. Los genes provirales se
generan en el mismo orden que las copias de RNA en el
virión, y son flanqueados a ambos lados por secuencias
idénticas de nucleotidos de terminales largas repetidas
(LTR). Éstos están constituidos por secuenciasrepetidas de-
rivadas de regiones terminales de RNA vira! e incluyen
secuencias promotoras y potenciadoras que controlan la
Enfermedades
neop/ásicas. 43/
transcripción de DNA vira! a RNA. Los promotores de
LTR también pueden ocasionar transcripción anormal
de genes de huésped, de ordinario contra corriente del DNA
proviral, induciendo a oncogénesis.
Transcripción
La formación de nuevos viriones en la célula infectada es el
resultado de la transcripción y la traslación de DNA provi-
ral; los sucesosprincipales son los siguientes: 1) transcrip-
ción de RNA viral a una plantilla de DNA proviral bajo la
intluenciade una RNA polirilerasa del huésped.Las moléculas
de RNA viral dan origen a mRNA en asociación con poli-
rribosomas, o pueden servir como RNA genómico en los
viriones de nueva formación. El nuevo RNA viral es detec-
roble dentro de las primeras 24 horas de la infección. 2) Las
especiesde mRNA fijas a los polirribosomas, son traducidas
para formar las proteínas codificadas por genes gag, poi y
env para constituir al virión. El producto del gen pag/pol, es
un precursor de una gran proteína, la PRI80 (180 kD), la
cual es desdoblada para dar origen a una poliproteína pre-
cursora, la Pr76 (76 kD), de donde provienen las proteínas
centrales del virión pI9 (MA), p27 (CA), pl2 (NC), pl5
(PR) Y pIO. Asimismo, la poliproteína PrI80 también da
origen a las enzimas RT (p63 Y p95) e integrasa (IN) (p32).
El producto del gen env es una proteína precursora, la gPr92
(92 kD), de donde se derivan las proteínas de envoltura viral
gp85 (SU) Y gp37 (TM). Las proteínas virales se localizan
en la membrana plasmática de la célula, donde se pueden
observar las estructuras en forma de luna creciente que se
desarrollan en viriones, mediante gemación de la célula.
Transfonnac;ón de la célula y fonnac;ón de tumor
Hay dos tipos principales de estrategia indicados en la
oncogénesis por retrovirus aviar (79, 133, 220, 275). Los
virus de transformación aguda tienen genes onc diferidos
(derivados de secuencias celulares normales), que son cau-
santes del inicio temprano transformación neoplásica (246).
El RSV lleva al gen src, que codifica a una fosfoproteina
especifica a transformación (60 kD), p60, en la célula infec-
tada, con actividad de proteina cinasa. Se cree que el dese-
quilibrio metabólico relacionado con niveles altos de p60 es
causante del estado transformado (188, 193). Los genes onc
relacionados con otros virus de transformación agudacodifican
otras proteinas relacionados con transformación. En general,
los productos de oncogen se ubican en cuatro clases: factores
de crecimiento, receptores de factores de crecimiento, trans-
ductores de señal y factores de transcripción de DNA.
Los virus de transformación lenta, como aquellos que
originan leucosis linfoide (cuadro 17-4) no poseen un gen
v-onc, pero transforman células de manera indirecta por
activación de un gen c-onc celular. Los estudios moleculares
indican que el provirus de ALV se integra dentro dellocus
c-myc del huésped, el cual se expresa luego bajo la influen-
cia de la secuencia promotora de LTR viral. Las lesiones
genéticas son una característica de los pro virus integrados
en la inducción de linfoma (174, 317). Se cree que la
expresión aumentada del gen c-myc por esta "incersión
promotora" inicia el proceso linfomagénico, pero puede ser
necesaria una activación de pasos múltiples de otros genes
de transformacióncomo B-lym y c-bic para el desarrollo
completo de LL (4, 79,192,193,220).
432 . Enfermedadesde las aves
Defectos y mezcla fenotípica
Se ha observado que varios retrovirus aviarios tienen geno-
mas defectuosos y se originan ya sea de manera espontánea
o como resultado de mutagénesis experimental (193, 396,
397). Algunos virus de transformación aguda, como ciertas
cepas de RSV han perdido sus genes v-onc y la capacidad
de transformación rápida: se llaman mutantes de transfor-
mación defectuosa (td) y tienen un potencial oncógeno
similar al de los virus de leucosis no defectuosos (33). Otros
virus (virus de leucemia aguda) son defectuosos para los ge-
nes requeridos por replicación-mutantes de replicación de-
fectuosa (rd). Podrán transformar las células, pero necesitan
la presencia de un virus auxiliar que les permita replicar; por
ejemplo, el BH-RSV y AMV carecen del gen env, y AEV
y MC29 no tienen losgenes poi y env. Los mutantes td y rd
son defectuosos bajo todas sus condiciones (mutantes no
condicionales). Los mutantes condicionales actúan bajo con-
diciones permisivas, no bajo condiciones no permisivas, y
seejemplifican por los mutantessensiblesa la temperatura(ts).
E] BH-RSV es el ejemplo clásico de un mutante rd, y
es de importancia práctica en la prueba de activación celular
no productora (NP) para el virus de leucosis aviar (véase
Diagnóstico). En la infección simple de los fibroblastos de
embrión de pollo, el genoma defectuoso del virus BH-RSV,
actúa ocasionando replicación del RNA viral, transforma-
ción de células infectadas, y producción de antígeno gs, pero
sólo se producen partículas no infectadas, que carecen de la
capacidad de penetrar a nuevas células huésped a causa de
una alteración en las glucoproteínas de su envoltura. Las
células alteradas de manera morfológíca se llaman célu-
las NP. Un virus de leucosis no defectuoso agregado a estas
células, actúa como un virus auxilíar complementando el
genoma defectuoso de BH-RSV y origína tanto RSV ínfec-
cioso como virus de leucosis simultáneamente. Por tanto, si
hay RSV infeccioso en la prueba de NP denota la presencia
del virus de leucosis en material agregado a la prueba. Este
RSV tiene antígenos de envokura idénticos a los del virus
auxiliar, que por consiguiente determina la infectivídad y
los límites de infectividad en células genéticamente distin-
tas, patrones de interferencia en los subgrupos, y entre éstos,
y antigenicidad especifica a tipo. Los lotes del mutante rd
de RSV deben, por su propia existencia, contener virus
colaboradores; éstos se conocian inicialmente como vi-
rus relacionados con Rous (RAV). Los RSV infectantes
formados en estas circunstancias se denominan seudotipos,
y su designación comprende al virus colaborador cuando se
identifica por ejemplo BH-RSV (RAV-I), cuando se usa el
virus colaborador de la leucosis de cepa RAV-I. Este fenó-
meno es un ejemplo de la mezcla fenotípica (MF) (34) que
se produce con facilidad cuando dos virus relacionados
infectan a la misma célula, y en los cuales los viriones con
el genoma de un virus pueden poseer envoltura y el otro
proteínas estructurales de el otro progenítor, o ambas cosas.
El fenómeno de la MF también se utiliza en la prueba de
MF para la detección del virus de la leucosis (véase Diagnós-
tico). Su recombinación genética, en la cual se producen
intercambios de genes entre dos virus (y consecuentemente
cambios fenotípicos estables) es bien reconocida y debe
distinguirse de la MF (394, 401). El empleo de cepas
defectuosas de RSV permite que sehaga RSV "a la medida"
con propiedades de envoltura de virus colaborador. Las
(Capítulo 17)
determinaciones de la variedad de huéspedes, patrón de
interferencia y neutralización se pueden efectuar más fácil-
mente con el seudotipo apropiado que con el virus de la
leucosis, ya que el primero se puede cuantificar con facili-
dad en los cultivos celulares por inoculación en la MCA de
embriones de pollo o inoculación en pollitos.
No obstante, el RSV infeccioso mencionado antes,
puede generarsecon BH-RSV y otros mutantes rd despuésde
infecciones solitarias en ausencia de virus colaborado-
res agregados en ciertos tipos de células de pollo que con-
tienen genomasde virus de leucosis endógena(véaseVirus de
leucosis endógena). A pesar de ello, este RSV tiene el
subgrupo E de gamas de huésped de los virus endógenos, y
puede distinguirse de los virus auxiliares de otros subgrupos
cuando se llevan a cabo pruebas de NP.
Asimismo puede producirse MF entre virus no relacio-
nados, como el virus de la estomatitis vesicular (VSV) y los
virus RNA de tumor aviar (395), o entre el virus de reticu-
loendoteliosis y RSV (335). El VSV con envultura de virus
RNA de tumor pueden utilizarse en interferencia rápida,
gama de huéspedesy pruebas de neutralización debido a que
es rápidamente citopática.
Virus de leucosis endógena
El genoma normal de los pollos contiene varios tipos o
familias de elementos similares a los retrovirus aviares (86).
Éstos incluyen el/oci viral endógeno (ev), reconocido hace
casi 30 afios, y a los elementos repetitivos descubiertos de
manera más reciente, EAV (36, 123) Y ART-CH (256), y
también el elemento altamente repetitivo CRI (367). Las
secuencias genéticas del loci ev se encuentran relaciona-
das con el subgrupo E de ALV y se localizan en casi todos
los pollos normales ya sea como genomas completos o
defectuosos (85,87,315,347) (figura 17-18); algunos loci
ev se han localizado en cromosomas particulares (373). Se
desarrollan en células de líneas somáticas o germinales y
se transmiten genéticamente de una manera mendeliana
hacia su progenie de ambos sexos (1, 99, 277). Se han
identificado por lo menos 29 loci ev (183,347), pero de
manera evidente existen muchos más. En promedio, cada
ave porta casi 5 loci ev (323). Las expresiones fenotípicas
de estos loci varían, dependiendo de los genes virales pre-
sentes y de los mecanismos de control poco entendidos
(cuadros 17-5 y 17-6). Cuando hay genoma viral endógeno
completo, la célula puede producirse virus de leucosis del
subgrupo E, ya sea de manera espontánea o después de
inducción mediante sustancias químicas del tipo de la bro-
modeoxiuridina (BUDR). Cuando el genoma viral endóge-
no es incompleto (defectuoso), los genes presentes pueden
expresarse fenotípicamente en la célula, pero no se origina
el virus infectante, debido a la ausencia del conjunto com-
pleto de genes necesario para la producción del virión
infeccioso; por ejemplo, ellocus ev3 defectuoso posee los
genesgag y env del virus del subgrupo E, y las células que
llevan este locus contienen antígeno gs y glucoproteínas
de envoltura viral del subgrupo E. No obstante, el locus
tiene una delesión genética alrededor de la unión gag-poi y
no se forman viriones infecciosos.La presenciade los genes
ev en estas células origina sus reacciones positivas en la
prueba ELISA, la prueba de fijación de complemento para
virus de la leucosis aviar (COFAL) y la prueba del factor

Figura 17-18. Locus viral endógeno (ev) detectado en seis líneas endogámicas de Leghorn blancas por restricción del
fragmento de polimorfismo generados después de digestión de DNA de eritrocitos con Sac-1 endonucleasa e hibridizados con
secuencias genómicas RAV-2 marcadas con 32p. (Smith, Martinus Nijhoff Publishing ).
auxiliar del pollo (SHF) (véase Diagnóstico), en las cuales
el defecto genético de la envoltura de BH-RSV se comple-
menta por las proteínas endógenas de la envoltura produci-
das como resultado de una forma infecciosa en los límites
del huésped del subgrupo E y otras propiedades. Las carac-
terísticas genéticas del /ocus ev las describen en detalle
Weiss y colaboradores (396, 397) Y Smith (347) y Crítten-
den (86). La expresión de los genes ev endógenos ocasiona
un tipo dominante de resistencia genética de las células de
los pollos a la infección por los virus del subgrupo E, por
medio de bloqueos de receptores de virus en las proteínas
de la envoltura (280, 318). Se conoce de la transmisión de
los genes ev de los padres a la progenie como transmisión
genética de los virus de leucosis, con distinción dt; transmi-
sión vertical (congénita) y horizontal (contacto) de virus en
un estado infeccioso. No obstante, a veces el virus endógeno
infeccioso expresado en su totalidad también se puede trans-
mitir vertical y horizontalmente (353). Se presentan /ocus
ev relacionados en varías especies de aves domésticas ade-
más del pollo, incluyendo la ave de la selva roja y algunas
variedades de faisanes, perdices y chachalacas, pero la
distribución no apoya una relación filogenética (158). Más
bien, se cree que los genomas del virus de Icucosis sc han
incorporado a varios /ocus hace relativamente poco tiempo
en la historía de Ga/lus e independientemente de la integra-
ción en otros géneros. Se desconoce si los virus endógenos
surgen de ALV endógeno de otros subgrupos, de los cuales
difiere genómicamente en el gen env y en la región LTR, o
viceversa.
El subgrupo E del ALV, tipificado por RAV-O, tiene
poca oncogenicidad o ninguna (250), aparentementedebido
Enfermedades
neop/ásicas
. 433
a la baja actividad promotora del LTR. La persistencia de
estos locus virales sugiere que las aves portadoras no se en-
cuentran en una gran desventaja, y que es posible que
puedan ser benéficos. Por tanto, Crittenden y colaboradores
(101, 103) han mostrado que la presencia de ev2 o ev3
protege a las aves de un síndrome no neoplásico singular
ocasionado por infección con un subgrupo A exógeno de
ALV. Es posible que los virus endógenos puedan tener
efectos ya sea benéficos o perjudiciales, quizá por su induc-
ción de inmunidad o tolerancia a los antígenos del virus
tumoral, dependiendo de cuando se expresa. La infección
embrionaria con virus endógenos de leucosis, RA V -O,causó
una viremia más persistente y más neoplasias después de la
infección con ALV exógeno, aparentemente a causa de una
depresión tolerante de la inmunidad humoral especifica
(105). Los virus endógenos de la familiaev no son esencia-
les, ya que ha sido posible producir pollos libres de genes
ev (2). Se ha desarrollado una línea de estos pollos, desig-
nada como línea O (88), y es de valor en los estudios de
investigación en los cuales se necesitan aves o células libres
delloci evoSe han reconocido otros pollos que carecen del
loci ev (86), pero la gran mayoría poseen estas secuencias
endógenas.
De importancia particular resulta ellocus ev21, el cual
se relaciona muy de cerca en parvadas de Leghom blancas
con el gen dominante ligado al sexo, K, en el cromosoma Z,
el cual regula el emplumado lento. Es posible que la inser-
ción de la secuencia ev21 en el locus del crecimiento
de plumas, origine la mutación hacia un emplumado lento
(86). Ciertos reproductores de aves, que producen cruzas
que se sexan mediante las plumas, informan de una menor

?roducto viral no detec-
table
~xpresión de antigeno de
I envoltura de subgrupo
E las estrategias para superar el efecto dellocus ev21.
t;.xpresión coordinada de
antígenos específicos
a grupo y de envoltura
Producción espontánea
de virus de subqrupo E
Fuente: Adaptado de Smith (347).
producción de huevo y una mortalidad más grande por
leucosis, en relación con una mayor incidencia de viremia
con virus de leucosis exógena en la progenie de hembras de
emplumado rápido que provienen de madres que son porta-
doras del gen K. Pareceque el gen ev21 seexpresacon un virus
endógeno infeccioso, EV21, en la madre, el cual es transmi-
gs-chf- 1,4,5
tido congénitamente hacia la progenie, induciendo toleran-
cia inmunológica y en consecuencia una mayor
gs-chf+ 9 susceptibilidad a la infección por virus de leucosis exógena
(9, 191). Smith y colaboradores (354,355), han estudiado
gs+chf+ 3 Las funciones biológicas, si alguna, de los demás
elementos endógenos descritos, CR1, EAV, y ART-CH,
permenecen por determinarse. Un elemento relacionado
V-E+ 2 con EAV endógeno, EAV-HP, tiene unahomologiamuy alta
por el gen env del subgrupo exógeno J de la cepa HPRS-1 03
deALV(II-12).

Resistencia a los agentes físicos y químicos

Solventes de lipidos y detergentes
Los retrovirus aviares tienen un contenido elevado de I¡pidos
en la envoltura, y el éter etílico anula su infectividad.( 157).
El detergente sulfato sódico de dodecil rompe los viriones
y libera el RNA y las proteinas de la región central (316).

Inactivación térmica
gs-chf La mayoría de La vida media de varios virus de leucosis/sarcoma a 37 °C
líneas varía de 100 a 540 minutos (promedio, alrededor de 260
V-E+ RPRL72 minutos), dependiendo del medio en el cual se ha suspendi-
do el virus, el tejido de origen, y cepas de virus (382). Los
gs-chf+ RPRL63
virus de los tumores aviares se inactivan con rapidez a
gs-chf- SPAFAS temperaturas elevadas; la vida media para RSV a 50 °C es
gs-chf- SPAFAS de 8.5 minutos y a 60 °C, 0.7 minutos (117).
La labilidad térmica y la infectividad de estos virus es
gs-chf+ RPRL 151
un factor crítico en el almacenamiento. Aun a -15 °C, la
V-E+ RPRL15B vida media del AMV es menor de una semana (126); es sólo
gs-chf- K18 a temperaturaspor debajo de -60 °C cuando pueden almace-
narselos retrovirus aviarios durante varios años sin pérdida de
gs-chf+ K18
infectividad (39). El virus es degradado por el congelamien-
110 V-E+ RPRL 1514 to y el descongelamiento, y se libera el antígeno gs.
V-E+ RPRL 1514
V-E+ RPRL 151 Estabilidad de pH
112
Hay pocos cambiosen la estabilidadde los virus de este
14 V-E+ HyN grupo entrepH 5 Y 9; fuera de estoslímites, aumentande
15(C) Ninguno K28 x K16 maneranotablelos índicesde inactivación.
16(0) Ninguno K28 x K16
Irradiación ultravio/eta
17 gs-chf- RC-P El RSV es 10 vecesmásresistentea la exposicióna la luz
18 V-E+ RI ultravioletaque el virus de la enfermedadde Newcastle,a
19 V-E+ (?)+ RW pesarde que estosvirus tienentamaños,estructura,conte-
nido de RNA y sensibilidada los rayos X similares(325).
20 V-E+ (?)+ RW Seha observadouna resistenciaparecidacon ciertascepas
71 V-E+ Hi~lina FP de campo(157).
Nota Ev13 está relacionado con el tipo gs.chf-, pero no se han
.
caracterizado
No exclusivo
fragmentos de restricciónK = Bimber, R = Reaseheath;
para la linea u origen H
Clasificación de las cepas
y N = Heisdorf y Nelson Para referencias, véase Smith (347)
+ La presencia de cinco locus ev en la línea W de aves de Las cepas de los virus de leucosis/sarcoma aviar se clasifi-
Reaseheath excluye asignación definitiva con el fenotipo V-E+ La can de acuerdo con la lesión patológica predominante que
relación definitiva requiere una segregación adicional de genes ev inducen y a la envoltura del subgrupo que poseen. Aquellas
Las aves Hyline FP también llevan ev1, ev3 y e~ cepas comunes de laboratorio del virus de leucosis/sarcoma

aviar se presentan en el cuadro 17-4 (396). Reciben (por
una convención basadaen la práctica común) una designación
completa y una abreviada, con base en la neoplasia predo-
minante, que induce, con un afijo para indicar su origen en
un individuo, por ejemplo, virus del sarcoma de Rous(RSV),
o localización, por ejemplo aislamiento 12de LV del Regional
Poultry Research Laboratory (RPLI2-LLV). Las subce-
pas de RSV se designan de acuerdo con las personas que los
estudiaron, por ejemplo, la cepa de título alto de Bryan
(BH-RSV), o de acuerdo con la localización, por ejemplo,
Praga (PR-RSV). Los subgrupos (por ejemplo A) también se
pueden designar: PR-RSV-A. Los términos generales para
designar a los miembros de este grupo, que se emplean de
manera amplia son virus de la leucosis (o leucemia) aviar
(ALV) y virus del sarcoma aviar (ASV).
Los virus colaboradores aislados de lotes de otros virus
como por ejemplo, RAV, se han designado numéricamente
(por ejemplo, RAV -1). Cuando se usa algún virus colaborador
para la replicación de un virus defectuoso, esto también se
indica. As!, BH-RSV crecidoconRAV-l como un colaborador,
se designa BH-RSV (RAV-l). Las cepas de ALV que actúan
con factores inductores de resistencia (véase Diagnóstico) se
designaron como RIF (del inglés, resistance-inducingfac-
tors), pero en la actualidad,pocas vecesse utiliza estetérmino.
Sistemas de huésped de laboratorio
Inoculación en poI/os
El RSV y otros virus de sarcoma producen tumores cuando
se inyectan por vía subcutánea (SC), íntramuscular (1M), o
íntraabdomínal (lA), o por contacto con pollos inoculados.
Puede utilizarse la inyección SC en el pliegue del ala para
valoraciones TD50 de lotes de RSV (38), y esta vía, o la
inoculación 1M, se usan para aislamiento y propagación del
virus (243, 307). Puede emplearse inoculación intracere-
bral (IC) de pollitos de un día de edad para la detección de
la resistencia genética al virus (182). Después de la inyec-
ciónen el pliegue del ala con altas dosis de virus, los tumores
son palpables por primera vez a los tres días. En pollos
susceptibles, pueden crecer con rapidez, ulcerarse y metas-
tatizar. Con dosis bajas de virus, pueden producirse tumores
tan tardíamente como a los 35 días posteriores a la inocula-
ción. Hay revisiones extensas acerca de los métodos e
interpretación de resultados (38).
Mediante la inyección de la cepa RPL12 de LLV por
la vía lA en una línea susceptible de pollos 151,Burmestcr
y Gentry (49), pudieron obtener una respuestade LL en 200
a 270 días. Este procedimiento fue empleado por Burmester
y Fredrickson (48), para el aíslamiento inícial de virus de
casos de campo. El tiempo requerido para la valoración
cuantitativa de determinados pasajes de cepas en el labora-
torio, se acortó a 63 días mediante la utilización de una
respuesta de eritroblastosís menos sensitiva (42). En estos
experimentos de transmisión, todas las fuentes de virus que
ocasionaron LL también originaron eritroblastosis. Ade-
más, se observaron osteopetrosis, hemangiomas y fibrosar-
comas en pollos de ciertas cepas y pasajes. Burmester y
colaboradores (55, 57), estudiaron las interrelaciones hués-
ped-virus en detalle. El AMV puede titularse en pollos
susceptibles mediante inoculación IV de 1 a 3 días de edad
(124, 125). El AMV en el plasma del pollo puede valorarse
Enfermedades
neoplásicas. 435
por su actividad de adenosina tripofosfatasa; este méto-
do es indispensable para los estudios regulares y de gran
escala (27).
La actividad inductora de osteopetrosis de algunas
cepas de virus puede determinarse mediante la inoculación
IV de pollitos de un día de edad (57) o por inyección 1M de
material infeccioso (198). La gallina de Guinea es de par-
ticular sensibilidad a la osteopetrosis inducida por MAV-
2(0) (215).
Inoculación del embrión
Cuando se inoculan RSV u otros virus de sarcoma al interior
de la MCA de embriones susceptibles de 11 días de edad,
se desarrollaron tumores pustulosos (figura 17-19), que
pueden contarse ocho días después y están relacionados
linealmente con la dosis del virus (120). Esta técnica tam-
bién resulta útil para la detección de resistencia genética a la
infección. Asimismo pueden producirse tumores mediante
inoculación IV de los 10 a 13 días de incubación y, por inocu-
lación en el saco vitelino de los 5 a 8 días de incubación.
Los virus de leucosisse han cuantificado por medio de su
inoculación IV en embriones de pollo susceptibles de 11 días
de edad. Dentro de dos semanasposterioresal nacimiento, se
produce una incidencia elevada de neoplasias (principal-
mente eritroblastosis), aunque tal vez se desarrollen hemo-
rragias y tumores sólidos, incluyendo fibrosarcomas, tumores
endoteliales,nefroblastomasy condromas. Cuando se retiene
a los pollos para un periodo posterior de inoculación a los
46 días, las respuestasson más elevadascon dilusiones log 10
de 1 y 2 que las que se presentandespuésde la inoculación del
pollo. La mayor parte de los pollos que sobreviven a la
neoplasia aguda desarrollan LL después de 100 dias de
la inoculación (292).
El AMV origina una respuesta de mieloblastosis den-
tro del plazo de unas cuantas semanascuando se inyecta IV
en embriones susceptibles (15).
Cultivo celular
El RSV y otros virus de sarcoma inducen una transforma-
ción neoplásica rápida de células, cuando se inoculan en
cultivos de una capa de fibroblastos de embrión de pollo.
Las células transformadas proliferan para producir, en el
plazo de unos cuantos días, colonias o focos separados de
células transformadas (figura 17-20), que pueden usarse
para la valoración cuantitativa del virus (371).
La mayor parte de los virus de leucosis replican en el
cultivo fibroblástico, sin producir algún efecto citopático
evidente. Su presencia se puede detectar por medio de una
diversidad de pruebas (véase Diagnóstico). Los virus de los
subgrupos B y D pueden inducir placas citopáticas que
pueden emplearse para las valoraciones del virus (175).
También se ha informado de alteraciones morfológicas des-
pués de pasajes prolongados de fibroblastos infectados con
virus de leucosis (61).
Los virus defectuosos de leucemia transformarán cé-
lulas hematopoyéticas in vitro (246). Las células del saco
vitelino y de la médula óseaen los cultivos se transforman en
mieloblastos neoplásicos al infectarse con AMV (248), y las
células de la médula ósease transforman en eritroblastos con
AEV {176). La transformación de células hematopoyéticas
por virus MH2, MC29 y OK10 fue observada por Graf y
436 . Enfermedades de las aves (Capítulo 17)

Beug (177). Tales AL V transformados de manera aguda, se

han utilizado de manera extensa para estudiar ellineaje y la
diferenciación de las células hematopoyéticas de aves (30,
237). Hasta el momento no se ha informado transformación
in vitro de linfocitos B por ALV no defectuoso.
Se han desarrollado lineas celulares tumorales deriva-
das de tumores inducidos in vivo por retrovirus aviares, que
abarcan LL (261, 343), mieloblastosis (224), eritroblastosis
(178) Y mielocitoma (223).
Las propiedades de los virus de leucosis/sarcoma en
el cultivo celular se describen con más detalle bajo Diag-
nóstico.

Figura 17-19. Pústulas inducidas por BH-RSV en MCA de
embrión de pollo. (Piraino.)
Patogenicidad
La mayor parte de las cepas virales de tumor aviar bajo
estudio fueron aisladas a partir de varios tipos de neoplasias
hace muchos años y se les ha sometido subsecuentemente a
pasajes de manera experimental muchas veces en pollos o
cultivos celulares. Las cepas pueden ocasionar más de un
tipo de neoplasia (figura 17-21). El espectro oncógeno de
cada cepatiende a ser característico,pero a menudo se super-
pone con respuestas de otras cepas, por ejemplo, la cepa
RPL 12 del ALV produce LL, eritroblastosis, fibrosarcomas,
hemangiomasy osteopetrosis;la cepaBAI-A de AMV origina
mieloblastosis, sarcomas, osteopetrosis, hemangiomas, LL,
nefroblastomas, tecomas, tumores de células de la granulo-
Sa,y epiteliomas(figura 17-21). Como ya seexpuso, influyen
en los patrones oncógenos de diferentes cepas de virus los
factores viTalesy del huéspedtales como: origen, dosis, vía
de inoculación; y edad, genotipo y sexo del huésped. La
mayor parte de los estudios se han practicado con cepas de

Figura 17-20. Focos producidos por RSV en cultivo celular. A. Foco no teñido de células de embrión de pollo esféricas
transformadas, refráctiles, infectadas seis días antes con tinción estándar de Bryan de RSV. 100x. B. Foco no teñido de
células de sarcoma de Rous opacas, poliglonales, transformadas, infectadas seis días antes con tinción de Bryan de título
alto. 1OOx. C. Focono teñidode célulasredondasy fusiformes,transformadas,infectadasseisdías antescon preparaciónde
RSV de Popken. 100x.

virus que no se purificaron genéticamente y un cuestiona-
miento importante ha sido si la capacidad de una cepa
particular para ocasionar varias neoplasias, fue un resultado
de la presencia de brotes de virus de una mezcla de tipos de
virus con diversos potenciales oncógenos o de propiedades
pluripotenciales de un tipo genético simple. Los estudios
efectuados muestran que pueden llevar a cabo ambas expli-
caciones. Cepas de AL V purificadas mediante clonación
pueden provocar una diversidad de neoplasias además de
LL, incluyendo eritroblastosis, osteopetrosis y nefroblasto-
mas (311). Otras cepas de virus están constituidas por
mezclas. Esto se ejemplifica mejor por los virus defectuosos
de la leucemia aguda, que requieren un virus colaborador
no defectuoso para su replicación. En esta situación, pueden
originarse propiedadesoncógenas ya sea por el virus defec-
tuoso o por el auxiliar. Aun así, las cepaspurificadas de AEV
por clonación pueden inducir tanto eritroblastosis como
sarcomas, de manera independiente del virus auxiliar (179).
Pueden demostrarse diversos grados de relación entre dife-
rentes cepas puras de virus mediante técnicas de hibridiza-
ción de ácido nucleico y las diferencias sepueden relacionar
Cepas prototipo y neoplasias caracterizantes
Ectodermo
Epitelioma
Glioma
Figura 17-21. Espectro oncogénico de virus de leucosis aviar seleccionados.
a ese tipo. (Beard, Raven Press.)
Enfermedades neop/ásicas
. 437
con las propiedadesoncógenas.Estasdiferenciaspueden
basarseen el gen v-onc particularpresenteen los virus de
transformaciónagudao en otraspartesdel genomaviral en
los virus de transformaciónlenta(193).
Origen del virus
La cepa del virus tiene un efecto profundo en la respuesta
que se obtiene con el tumor. El espectro del tumor tiende a
ser característico de la cepa cuando se trata bajo condiciones
idénticas, pero puede modificarse por cambios en estascon-
diciones. Estas diferencias también se observan en cepas de
virus recién aislados de campo, como lo ejemplifican los
espectros de tumores de los aislamientos RPL26, RPL27 Y
RPL28 de AL V (156).
Dentro de una cepa particular, pueden obtenerse dife-
rencias que dependen del tipo de neoplasia utilizada para
el aislamiento del virus. Así, con el empleo de virus aisla-
dos de casos de campo, Fredrickson y colaboradores (156)
observaron que la transferencia seriada de donadores con
LL, produjo príncipalmente LL, mientras que los virus
de donadores con eritroblastosis provocaron de manera
Las barras negras representan una respuesta
438 . Enfermedadesde las aves
predominante eritroblastosis. En otro caso, la selección de
donadoresde virus con hemangiomasocasionóuna proporción
mayor de virus con este tumor previo a pasaje (55). En
ciertas situaciones, tales eventos pueden deberse a un efecto
virus-dosis, pero en otras, puede haberse generado un ALV
de transformación aguda con un oncogen transducido (196).
Subgrupo de virus
Por lo general, no se ha observado alguna relación entre el
subgrupo del virus y la oncogenicidad, excepto en el sub-
grupo E endógeno de LLV, como RAV-O, que tiene poca
oncogenicidad, o ninguna (250). No obstante, se piensa que
la baja oncogenicidad de RAV-O si está relacionada con
diferencias en la región LTR del genoma y no con el gen
env. El subgrupo J de ALV, HPRS-I03, induce mielocito-
matosis (284), pero aún se desconoce la secuencia genética
viral que lo origina.
Dosis de virus
Las dosis altas de RPLI2-ALV indujeron principalmente
eritroblastosis, mientras que las dosis cercanas al punto
terminal produjeron predominantemente LL (55). Los sar-
comas, endoteliomas y hemorragias también resultaron fre-
cuentes con dosis altas de virus. La osteopetrosis no mostró
dependencia alguna en la dosis (155).
Vía de ínoculacíón
Las respuestas obtenidas después de la administración de
virus por vías de entrada menos eficientes al huéspedreflejan
aparentemente la reducción de la dosis eficaz. Por tanto, la
exposición de aves susceptibles al contacto con aves inocu-
ladascon una dosis alta de virus RPL 12,ocasionóunarespuesta
de LL similar a la esperada con unas dosis de 1/1000
inoculada (55). La inoculación 1M del virus RPL26, favoreció
la inducción de sarcoma,mientrasque la inoculación IV provo-
có principalmente eritroblastosis y hemorragias (155). Estas
diferencias pueden reflejar variaciones en las cantidades de
virus que alcanzan a las células blanco por diferentes vías.
Edad del huésped
En general, la resistencia de las aves al desarrollo de neo-
plasias de todos tipos aumenta con la edad, y el índice
varía con la vía de inoculación. La resistencia aumenta con
rapidez entre 1 y 21 días de edad con administración oral o
nasal, pero con relativa lentitud cuando el virus se inocula por
vía IV (57). Los tipos de tumores producidos reflejan asi-
mismo la dosis eficaz disminuida (55). Sin embargo, la
incidencia de algunos tumores disminuye más rápidamentede
lo esperadosólo por el efecto de la dosis; por ejemplo, ciertos
preparadosde virus RPLI2 administrados de manera IV a un
día de edad, ocasionaron una incidencia más alta de osteo-
petrosis; la proporción de pollos inoculados a las tres semanas
de edad y que desarrollan osteopetrosis sólo fue de la décima
parte de los pollos inoculados al día uno de la edad (57).
Una excepción interesantees que las aves muy jóvenes
son de alguna manera menos susceptiblesa la cepa R de AEV
que las aves viejas (28).
Genotipo y sexo del huésped
La constitución genética del huésped tiene una influencia
fuerte en la respuesta a los virus de leucosis/sarcoma (véase
(Capítulo 17)
Patogénesisy epizootiología). Las hembras son más suscep-
tiblesa laLL que los machos. La castración en ambos sexos,
aumenta la incidencia de esta enfermedad, y la testosterona
incrementa la resistencia de los machos y los capones (50).
Estos efectos son probablemente consecuencia de efectos
hormonales que influyen en la regresión y, de ahí, el número
de células blanco en la bolsa de Fabricio.
Homotransplante
Muchos de los tumores inducidos por virus del grupo leu-
cosis/sarcoma son homotrasplantables. En algunos casos,
los tumores trasplantados pueden diferenciarse fácilmente
de los tumores primarios inducidos por virus. Por tanto, los
tumores de LL trasplantados crecen a un tamafio palpable
dentro de un plazo de 5 a 10 días y poco después resultan
en la muerte, mientras que los tumores primarios inducidos
por virus se desarrollan cuatro meses después de la inocu-
lación de pollitos de un día de edad. Otros tumores trasplan-
tables también poseen un periodo de incubación más corto
que sus contrapartes inducidos por virus. Los tumores de
LL trasplantados y los nefroblastomas por lo general se
presentan en el sitio de la inoculación, en vez de hacerlo en
sus órganos de origen; por ejemplo, en los trasplantes de
tumor LL no suele haber de ordinario un tumor bursal
(figura 17-22). Histológicamente, los tumores trasplan-
tados son por lo general más uniformes y más anaplásicos
que los tumores de donde se originan (comparar figuras
17-23 y 17-27). Así, los tumores de LL trasplantados
están constituidos casi de modo exclusivo por grandes lin-
foblastos anaplásicos con un núcleo vesicular y varios
nucléolos grandes (figura 17-23).
Los sarcomas de Rous pueden trasplantarse de ma-
nera seriada; no obstante, hacia la segunda generación
sólo 0.05% de estas células son de origen del donador.
Aun en pollos histocompatibles, la proporción de células
donadoras cae rápidamente hasta que no hay células dona-
doras en mitosis seis días después de la inoculación (296).
De esta manera,no sobreviven las células del sarcomade Rous
durante mucho tiempo en el receptor, y los tumores en éste
se forman principalmente provistas de células infectadas
por virus.
Los mieloblastos leucémicos de aves donadoras inocu-
ladas con AMV (BAI-A) no persistieron en el recipiente
cuando fueron trasplantadas, y las células leucémicas tenían
el cariotipo del receptor (13).
Por otra parte, los eritroblastos de aves donadoras
inoculadas con la cepa R, persistieron durante un tiempo
más prolongado en el receptor, en pollos sumamente endo-
gámicos hasta la quinta generación de trasplante (295).
Las células linfoides de algunos tumores LL se pueden
trasplantar de manera indefinida. Esto es sin duda efectivo
para el tumor del cual se origina la cepa RPLI2 del virus,
y para muchos otros tumores de LL inducidos por virus. Sin
embargo, algunos tumores se convierten en neoplasias do-
minadas por células de origen receptor (297).
Okazaki y colaboradores (261) describieron varios
tumores nuevos de LL trasplantables.
Los nefroblastomas inducidos por AMV (BAI-A) han
sido homotrasplantados al músculo de la pechuga (204,
386). Además de los tumores en el sitio de inoculación, los

Figura 17-22. Trasplante de LL. El ave murió 14 días después de la inoculación al primer día de edad con suspensión de
tumor LL inducido por virus de leucosis relacionado con virus relacionado de Rous HPRS-2. También hubo presente un tumor
linfoide en el músculo abdominal en el sitio de la inoculación. Nótense las metástasis en el hígado, pulmón y riñón, en ausencia
de tumor en la bolsa (flecha).
receptores tienen tumores metastásicos en las visceras y
tumores secundarios como mieloblastosis y LL. Como se
produjeron crecimientos renales tipicos en el sitio de la
inoculación, no hay mucha duda de que estos tumores se
hayan originado en el donador. No obstante, es probable que
las neoplasias secundarias hayan sido inducidas por virus
elaborado por el trasplante.
Los hepatomas inducidos por el virus MC29 resultan
trasplantables con facilidad (225, 226). Se desarrolló una
linea celular epitelial trasplantable de un tumor del higado
de un ave infectada con MC29 (223).
Las investigaciones de trasplantes de tumores ha sido
de ayuda limitada en la comprensión de los tumores induci-
dos por virus; por ejemplo, la inmunidad y la resistencia
genética a los tumores resultantes directamente por tras-
plante de células neoplásicas tal vez no tenga relación
alguna con la inmunidad o resistencia genética a infec-
ción viral o inducción de tumores por virus.
. PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Los pollos son los huéspedesnaturales de todos los virus de
este grupo (274), no se han aislado de otras especiesaviares,
Enfermedades neoplásicas . 439
excepto faisanes, perdices y codornices, como se describe
en Subgrupo de virus. No obstante, de manera experimental
algunos virus tienen amplios límites de huéspedesy pueden
adaptarsepara crecer en huéspedespoco comunes mediante
el pasaje en animales muy pequeños o inducción con tole-
rancia inmunológica antes de la inoculación del virus. El
RSY tiene la gama más amplia de huéspedes, ocasionará
tumores en pollos, faisanes,gallina de Guinea, patos,pichones,
codorniz japonesa, pavo y perdices de roca. Nehyba y
colaboradores (252), encontraron que AL Y persistió por lo
menos durante tres años en tejidos de patos inoculados
embriónicamente con AL Y, a pesar de la falta de viremia y
desarrollo de anticuerpos neutralizantes. Algunas cepas de
virus de sarcoma inducen tumores en mamíferos (382),
incluyendo monos (219). La osteopetrosisse puede producir
en pavos por medio de inoculación de sangre fresca completa
de pollos afectados(198). La cepaRPL 12de AL Y, no provocó
LL ni eritroblastosis en la codorniz japonesa (92,312), y el
virus no se multiplicó en este animal. A pesar de ello, estas
aves son susceptibles a la mieloblastosis.
Transmisión
Los ALV exógenos se transmiten de dos modos: de manera
vertical, de la gallina hacia la progenie a través del huevo,
y horizontalmente de ave a ave mediante contacto directo o
440 . Enfermedades de las aves (Capítulo J7)

Figura 17-23. Aspecto microscópico del tumor en la figura 17-22. Nótense linfoblastos anaplásícos largos homogéneos con
nucléolosprominentes(flecha) que comprimena las célulashepáticas(L). Compárenseestas célulascon las de la figura
17-28 que se produjeroncomo resultadode infeccióncon virus más que de células.Las célulasdel ave en la figura 17-28
fuerontrasplantadaspara inducirlos tumoresque se muestranen las figuras17-22 y 17-23. 700x.

indirecto (82, 327, 328) (figura 17-24). Aunque de ordina-
rio sólo una minoría de pollitos se infectan de manera
vertical, esta vía de transmisión es importante epizootioló-
gicamente, ya que pennite un medio para sostener la infec-
ción de una generación a la siguiente. La mayor parte de los
pollos se infecta por contacto cercano con aves infectadas
de manera congénita. Aunque la transmisión vertical es
importante en la conservación de la infección, además pue-
de ser necesaria la infección horízontal para sostener un
indice de transmisión vertical suficiente como para evitar
que desaparezca la infección (276). La infección no se
propaga con facilidad de las aves infectadas a aves en
contacto indirecto (en casetas o jaulas separadas), proba-
blemente a causa del período de vida relativamente corto
del virus fuera de las aves (véase Inactivación ténnica).
Se desarrollan cuatro clases serológicas en los pollos
maduros en relación con la infección por ALV: 1) desarro-
llan viremia, sin anticuerpos (V -A-); 2) sin viremia, con
anticuerpos (V-A+); 3) con viremia, con anticuerpos
(V+A+), y 4) con viremia, sin anticuerpo (V+A-) (327,
328). Las aves en una parvada libre de infección y resisten-
tes genéticamente en una parvada susceptible corresponden
a la categoría V -A-. Las aves genéticamente susceptibles en
una parvada infectada, se encuentran en una de las otras tres
categorías. La mayor parte son V-A+, y una minoría, de
ordinario menor a 10%, son V+A-. La mayoría de las
gallinas V+A- transmiten el virus de leucosis en una pro-
porción variable, pero relativamente elevada, de su progenie
(281, 328). Una proporción pequeña de gallinas V-A+
transmiten al virus congénitamente y lo hacen de manera
más intermitente; en esta categoría, se encontró que la
tendencia para la transmisión congénita de ALV, era más
frecuente en aquellas gallinas con bajos títulos de anticuer-
pos (380). Los embriones infectados congénitamente desa-
rrollan tolerancia inmunitaria al virus y después de salir del
cascarón constituyen la clase V+A-, con altos valores de

Virus exógeno
Horizontal
~
Virus infeccioso
?"'~
Congénita
~
!
Virus infeccioso
O Huevo!
~ o
-<;;)-
Viremia crónica
Tolerancia inmunitaria
a virus exógeno
Leucosis linfoide común
Figura 17-24. Transmisión horizontal y vertical de LL V exógeno y transmisión
Pathol.)
virus en la sangre y tejidos y ausencia de anticuerpos. Las
gallinas más viejas (2 o 3 años de edad) transmiten el virus
en sus huevos de manera menos consistente y a un grado
más bajo que las aves menores de 18 meses (53). La infec-
ción del gallo aparentemente no influye en el índice de la
infección congénita de las crías (327, 362). La genética del
huésped y la cepa de ALV influyen en la diseminación y la
trasmisión congénita después de la infección horizontal
(103). Con microscopia electrónica,seha observadogemación
del virus en todas las estructuras de los órganos reproduc-
tores de gallos, excepto en las células germinales (115), lo
cual indica que el virus no se multiplica en las células
germinales. Por tanto, el gallo sólo actúa como un portador
del virus y fuente de contacto o infección venérea de otras
aves (340,349,362). La infección congénita de los embrio-
nes se relaciona fuertemente con la diseminación del virus
de leucosis por medio de la gallina a la albúmina o clara del
huevo y con presencia del virus en la vagina de las gallinas
(281,361). Estos caracteres también se correlacionan en un
grado alto con viremia.
La diseminación del virus hacia la albúmina del huevo
y la transmisión al embrión es una consecuencia de que se
produzcan virus en las glándulas secretoras de albúmina del
oviducto. En gran parte de las hembras que transmitían AL V
de manera congénita, se encontraron en la ampolla de los
oviductos los títulos virales más grandes, señalando de este
modo Que la infección embrionaria se relaciona de manera
Enfermedades neoplásicas. 441
Virus endógeno
Genética
ONA vira! integrado
-- 1- ..
;
en gameto ONA
Esperma
~
-~
Viremia o antígeno expresado
Tolerancia inmunitaria
a virus endógenos
Leucosis linfoide poco común
genética de virus endógeno. (Crittenden, Avian
estrecha con el ALV producido en el oviducto, pero no así
con el AL V transferido a partir de otras partes del cuerpo
(378). Los estudios mediante microscopia electrónica han
mostrado un alto grado de replicación viral en el magnum
del oviducto (114). La gemación del virus también sedesarrolla
en varios tipos de células en el ovario, pero no en las células
foliculares ni en el óvulo, y la infección transovárica no parece
ser importante (281). No todos los huevos que tienen el virus
de leucosis en la albúmina originan a embriones o pollitos
infectados; en los estudios de Spencer y colaboradores
(361), Payne y colaboradores (281) y Tsukamoto y colabo-
radores (380), sólo de una mitad a una cuarta parte de los
embriones se infectaron con huevos con virus en la albúmi-
na. Esta transmisión congénita intermitente puede ser una
consecuenciade la neutraliZBCiónde virus por anticuerpos en
la yema y una pérdida a causade inactivación térmica. Se ha
encontrado transmisión congénita de ALV, en ausencia de
diseminación detectablede antígenoespecíficode grupo (202).
La microscopia electrónica ha mostrado partículas de
virus en múltiples órganos de embriones de pollo infectados,
y se ha observado que los virus forman yemas y se acumulan
en grandes cantidades en las células acinosas pancreátícas
de los embriones (404). Estas partículas, que son altamente
infectantes se diseminan en las evacuaciones de los pollitos
recién nacidos (43). El virus infeccioso también existe en
la saliva y hecesde aquellas avesde mayor edad que propor-
cionan una fuente de infeccinn hnri7nnts.1ns.rnntrn" s.v"" (4.1)
442 . Enfermedades de las aves
De ordinario, sólo una minoría de aves infectadas con
AL V desarrolla LL; las demáspermanecen como portadores
y diseminadores. Se ha informado que las aves tolerantes a la
viremia (V + A-) tienen una probabilidad varias veces mayor
de morir de LL que aquellas con anticuerpos (V-A+) (327).
La incidencia de leucosis disminuye con rapidez si se pro-
duce infección por vias naturales después de las primeras
semanas de edad (57); hay diferencias genéticas bien esta-
blecidas en la susceptibilidad al desarrollo de LL en pollos
que son por igual susceptibles a la infección del virus (97).
Los AL V endógenos (véase Etiologia) suelen transmi-
tirse genéticamente en células germinales de ambos sexos
(figura 17-24). Muchos resultan genéticamente defectuosos
e incapaces de dar origen a embriones infecciosos, pero
algunos no lo son y pueden expresarseen manera infecciosa
ya sea en embriones o en pollos recién nacidos. De este
modo, se transmiten luego de manera similar a los virus
exógenos, aunque la mayor parte de los pollos son por
genética resistentes a esta infección exógena. Los virus
endógenos tienen poca o nula oncogenicidad (250), pero
pueden influir en la respuestadel ave ala infección por ALV
(101). La inmunodepresión inducida por el virus de la
infección de la bolsa de Fabricio aumenta el indice de
diseminación del virus de ALV (147).
Patología
Puede producirse una o más neoplasias específicas induci-
das por los virus del grupo de leucosis/sarcoma en una
parvada de pollos dado. La presencia de un tumor similar
producido bajo condiciones experimentales, sólo es eviden-
cia provisional de que el ave estaba infectada con un virus
de este grupo. Algunos tumores no producen virus, por lo
cual no ha sido posible mostrar que todos los tumores de un
tipo dado son ocasionados por algún virus de este grupo. En
esta sección de patología se discutirán las diferentes neopla-
sias, sin referencia a las propiedades virológicas de los
agentes inductores. Sólo se describirán entidades que han
sido reproducidas con virus del grupo de leucosis/sarcoma.
Los promotores fuertes de la expresión de genesen los virus
de leucosis/sarcoma pueden integrarse en muchos lugares
en el genoma del huésped. Éstos tienen luego la capacidad
de aumentar la expresión de genes a contracorriente. Depen-
diendo de donde se integren, pueden originar una completa
variedad de neoplasias y procesos o perturbaciones neoplá-
sicas en la fisiología normal del huésped. Algunos virus se
integran más a menudo en una localización que en otra y,
por tanto, tienden a inducir una neoplasia o perturbación
fisiológica particular con mayor frecuencia que otras neo-
plasias o perturbaciones.
Padecimientos no neoplásicos
Los pollos, pavos, y aves de la selva que se exponen aciertos
virus de leucosis (RAV-I, RAV-60, MAV-2[0], y los virus
de los subgrupos B y D) cuando son jóvenes desarrollan
anemia, hepatitis, inmunodepresión y desgaste: algunos
pueden morir (101, 356, 393). En pollos inoculados con
RAV-I de AL V (173), se informó de miocarditis y de un
síndrome circulatorio crónico. Los pollos inoculados con
RAV- 7 desarrollaron signos neurológicos incluyendo ata-
xia, letargia y desequilibrio que resultaron de una menin-
(Capítulo 17)
goencefalomielitis no supurativa (398). Después de la in-
fección in ovo con RAY-l, se manifestó una infección
persistente del SNC con lesiones inflamatorias y signos
clínicos (136). La anemia se debe a una crisis aplástica en
la médula ósea,en la cual los eritrocitos no incorporl1n hierro
a la hemoglobina y muestran una disminución en el tiempo
de supervivencia (106), la administración de anticuerpos
antivirales prevendrá la anemia (300). La inmunodepresión
puede implicar atrofia o aplasia de los órganos linfoides,
hipergammaglobulinemia, disminución de la blastogénesis
inducida por mitógeno y de la respuesta de anticuerpos
(356). Es probable que los cambios en el sistemainmunitario
sedebanal cesede la maduraciónde las célulasB y a un bloqueo
en el desarrollo de las células T supresoras, quizá por inter-
ferencia con la síntesis de interleucina-2 funcional (197,
221). Además de falta de crecimiento y atrofia de los
órganos linfoides, RAY-7 ocasiona obesidad, elevación en
las concentracionesde triacilglicéridos y colesterol, reducción
en las concentraciones de tiroxina (hipotiroidismo) y au-
mento de las de insulina (70). La presentación frecuente de
falta de crecimiento puede relacionarsecon la supresión de la
función tiroidea por el virus. A pesarde queno seha examinado
de manera extensa, es probable que los virus de leucosis
tengan efectos fisiológicos similares en el campo. Es proba-
ble que los efectos fisiológicos subclínicos contribuyan a la
disminución en la productividad descrita más adelante.
La infección viral en ausencia de enfermedad franca
puede afectar de manera adversa a la productividad de las
gallinas ponedoras. Gallinas que diseminan virus produje-
ron de 20 a 35 huevos menos por gallina en el gallinero a
los 497 días de edad; maduraron sexualmente de modo
tardío y produjeron huevos más pequeños, con mayor len-
titud, y con cascarones más delgados en comparación con
aquellos que no los diseminaban. La mortalidad por causas
diferentes a las neoplasias fue de 5 a 15% más alta, la
fertilidad 2.4% menor y la incubabilidad de los huevos de
12.4% más baja en las que diseminaban virus que en las que
no lo hacían (166). Estos virus tienen efectos similares en
reproductoraspesadasy también ocasionaronuna disminución
consistente,aunquereducida (hasta 5%) en el índice de creci-
miento del pollo (102, 167). Recientemente,se han revisado
otros estudios acerca de la baja en la productividad de pollos
con infecciones por AL Y, y las consecuencias genéticas
(165,203, 359). La existencia de AL Y en el semen no se
relacionó con un decremento en su producción, hubo cierta
evidenciadeun efecto en lacalidad y fertilidad del semen(340).
Leucosis linfoide
Periodo de incubación
Después de la inoculación de embriones susceptibles o de
pollitos susceptibles de l a 14 días de edad (por ejemplo
línea 151)con una cepa estándar de virus RPL 12 (55), BIS,
F42 (32) o RAV-l, se desarrolla LL entre las 14 y 30
semanas de edad. Con muy poca frecuencia se originan
casos en pollos menores de 14 semanas. Se ha observado
que ciertos virus recombinantesde laboratorio ocasionan leu-
cosis linfoide dentro de 5 a 7 semanas(210), aunque estos
brevesperiodos de incubación no se encuentran en los brotes
de campo, en los cuales pueden producirse casos encualquier

momento despuésde las 14 semanasde edad; sin embargo,
la incidencia suele ser más elevada hacia la madurez sexual.
Signos
Los signos exteriores de la enfermedad no son específicos.La
cresta puede estar pálida, arrugada y ocasionalmente cianó-
tica. A menudo hay inapetencia, emaciación, debilidad,
abdomen agrandado y ocasionalmente las plumas tienen
manchas con uratos y pigmentos biliares. Es frecuente que se
detectea la palpación crecimiento del hígado, bolsa de Fabricio
o riñones, o ambas cosas,y a vecespuede detectarsela natura-
leza nodular de tumores hepáticos. Una vez que los signos
clínicos comienzan a desarrollarse, el curso suele ser rápido.
lesiones macroscópicas
Casi invariablemente, el hígado (figura 17-25, véase tam-
bién figura 17-30A), el bazo y la bolsa de Fabricio (figu-
ras 17-26 y 17-30G) se encuentran afectados por tumores
visibles a simple vista. El tamaño de los tumores es suma-
mente variable, como también lo es el número de órganos
afectados, que pueden incluir (además de hígado y bazo), el
riñón, pulmón, gónadas,corazón, médula óseay mesenterio.
Los tumores son blandos, lisos y brillantes; al cortar la
superficie es de color ligeramente grisáceo o blanco cremo-
so, y pocas veces tienen áreas de necrosis. El crecimiento
Figura 17-25. Lesiones nodulares en el hígado y bazo de ave con LL inoculada al primer día de edad con virus RPL 12. La
bolsa también tiene un tumor pequeño.
Enfermedades neop/ásicas . 443
puede ser nodular (figura 17-25), miliar o difuso (véase
figura 17-30A), o una combinación. En la forma nodular,
los tumores linfoides varían de 0.5 mm a 5 cm de diámetro,
y pueden presentarseaislados o en números abundantes. Por
lo general, son esféricos, pero pueden estar aplanados cuan-
do se encuentran cerca de la superficie de un órgano. La
forma granular o miliar, que resulta más evidente en el
hígado, está constituida por nódulos pequeños múltiples
menores de 2 mm de diámetro y distribuidos de manera
uniforme en toda la extensión del parénquima. En el tipo
difuso, el órgano crece de manera uniforme, es de color
ligeramente grisáceo y suele ser muy friable. En ocasiones,
el hígado está firme, fibroso y casi arenoso.
Histopatología
Microscópicamente todos los tumores son focales y de
origen multicéntrico. Aun en órganos que parecen afectados
de manera difusa cuando se examinan macroscópicamente,
el patrón microscópico es de focos coalescentes. Al prolife-
rar las células del tumor, más que infiltrar al órgano, despla-
zan y comprimen sus células (figura 17-27). Los nódulos
del hígado suelen estar rodeados por una banda de células
parecidas a los fibroblastos, que se ha observado que son
restos de células endoteliales sinusoidales (181).
Los tumores consisten en agregados de grandes células
linfoides que pueden variar ligeramente de tamaño, pero
444 . Enfermedadesde las aves (Capitulo 17)

todas están en la misma etapa primitiva de desarrollo.

Tienen una membrana citoplásmica mal definida, abundan-
te citoplasma basófilo, y un núcleo vesicular en el cual hay
marginación y agrupamiento de la cromatina y uno o más
nucléolos acidófilos notables.
El citoplasma de la mayor parte de las células tumora-
les contiene una cantidad abundante de RNA, que se tiñe de
rojo con el verde metil pironina, lo cual indica que las
células son inmaduras y se encuentran en rápida división
(80). La célula predominante es ellinfoblasto. Los detalles
característicos de la célula se pueden apreciar mejor en
frotis fijados húmedos de muestras frescas que han sido
teñidas con May-Grünwald-Giemsa, verde metil pironina u
otras tinciones citológicas.

Ultra estructura
Con poca frecuencia se hallan vacuolasen las célulaslin-
foides de aves con LL, pero se han observado algunas
partículas de virus en gemación a partir de las mem-
branas plasmáticas de los linfoblastos (116, 119). Se han
observado cuerpos de inclusión de la matriz viral intracito-
plásmica en el miocardio de pollos adultos infectadoscon AL V
(171,251).

Figura 17-27. Tumor hepático de un pollo de 20 semanas

de edad, inoculado al día de edad, con RAV-1 de ALV.
Obsérvese el desplazamiento y compresión del parénquima
hepático. 700x. (Martinus Nijhoff.)

Hematología
No hay cambios consistentes, ni significativos en los ele-
mentos celulares de la sangre circulante. Con poca frecuen-
cia hay casos de leucemia franca en los cuales predominan
los linfoblastos; éstos se caracterizan por su gran tamaño,
núcleo excéntrico grande con cromatina esponjosa, y canti-
dad moderada de citoplasma intensamente basófilo.

Patogénesis

Calnek (63), infectó pollitos de un día de edad y los examinó

Figura 17-26. Tumor grande de la bolsa de Fabricio (B) y
riñones (flecha), en un caso de ocurrencia natural de LL en
una gallina adulta
4 a 10 semanas después. No observó signos clínicos de la
enfermedad, pero encontró lesiones macroscópicas en bazo,
corazón y testículos, y microscópicas en hígado y otros
órganos viscerales así como en las raíces ganglionares dor-
sales. El bazo estabaligera o moderadamente aumentado de
tamaí'lo, y de ordinario moteado; los testículos y el corazón
tenían una o más áreas pequeñas (de hasta I mm de diáme-
tro), traslúcidas de color grisáceo. Microscópicamente, las
lesiones consistieron de pequeños focos separados o
áreas difusas más grandes de linfoblastos (figura 17-28).
Estas lesiones resultaron transitorias, ya que no fueron
visibles macroscópicamente en aves mayores de 10 sema-
nas de edad y las acumulaciones microscópicas también se
 Enfermedades
neop/ásicas. 445

redujeron en grado muy notable. Es muy probable que estas

lesiones sean inflamatorias y puedan estar relacionadas con
otros procesos patológicos no neoplásicos ocasionados por
virus de leucosis, por ejemplo, anemia, hepatitis y emacia-
ción (357, 393). Se han informado de lesiones similares
tempranas en pavos infectados con AL V (131).
Tres líneas de evidencia indican que la LL es una
malignidad del sistéma linfoide dependiente de la bolsa. La
primera es que la resección de la bolsa evita la LL y que se
produce en aves bursectomizadas químicamente y trasplan-
tadas con células viables (306), de pollos susceptibles por
genética, pero no de pollos resistentes genéticamente al
desarrollo tumoral (310). Los siguientes tratamientos apli-
cados a las aves infectadas con ALV, destruyen de manera
eficaz la bolsa de Fabricio y eliminan la LL: La bursectomía
quirúrgica entre un día y los cinco meses de edad (290), el
tratamiento de embriones o polluelos criados con andrógenos
ya sea por inoculación o en los alimentos (45), la alimenta-
ción con análogos de andrógenos (Mibolerone) que tienen
poco efectoandrogénico,o ninguno (209, 321), la bursec-
tomía química con ciclofosfamida (306) y la infección de
la bolsa de Fabricio de las 2 u 8 semanas (74, 304). La
timectomía no tiene algún efecto en el curso de la enfermedad.
El examen histopatológico de la bolsa ha proporciona-
do la segundalínea de evidencia. Los cambios en los folículos
aislados de bolsa pueden observarse tan tempranamente
como hacia las dos semanasde edad; hacia las siete semanas
hay folículos anormales en las bolsas de la mayor parte de
los pollos infectados (figura 17-29) (4, 253, 303). Gran
parte de los nódulos tumorales se originan por transforma- Figura 17-28. Lesiones en pollos jóvenes inducidas por virus
ción de un número limitado de células; o sea, son clonales de leucosis. Corazón de pollo de cuatro semanas infectado
(89, 253). Al proliferar las células transformadas, los fo- con RIF3. Acumulaciones difusas de células linfoides entre
lículos afectados crecen con células uniformes similares a fibras miocárdicas. 430x. (Calnek.)
blastos con un citoplasma pironinofilico, y hay una pérdida
de diferenciación entre la corteza y la médula. Los folículos persiste más tiempo en los linfocitos bursales que en otros
anormales se expanden y desplazan folículos bursales tejidos hematopoyéticos (5) y las células de la bolsa de
normales adyacentes de las 16 a 24 semanas de edad y Fabricio son las células blanco que se transforman neoplá-
cuando menos, es visible un tumor macroscópico de la sicamente. Los macrófagos medulares pueden ser importan-
bolsa. Las células constitutivas de los folículos anormales tes en la transmisión de la infección a las células linfoides
son similares a los de los tumores de LL de la bolsa y de (172). Las células blanco deben haberse diferenciado hasta
otros órganos viscerales. Los tumores metastásicos en las cierto grado (o sea, no son células madre), ya que la bursec-
vísceras suelen tener los mismos fragmentos de DNA que tomía química parcial destruirá las células blanco de LL
los tumores de la bolsa de las mismas aves, lo cual apoya la antes que células madre para la respuestainmunitaria (306).
idea de que fueron de origen bursal (89). Las necropsiasefec- Sin embargo, las células blanco deben ser residentes de la
tuadas en pollos que mueren de LL han mostrado tumores bolsa, ya que la bursectomía hasta los cinco meses de edad
macroscópicosde la bolsa en casi todos los casos(45, 80, 113). eliminará la enfermedad (290).
Los estudios de inmunofluorescencia proporcionan Los estudios de biología molecular indican que un gen
una tercera línea de evidencia. Las células de los tumores promotor viral activa a un gen c-myc del huésped en células
de LL, tumores trasplantables, y líneas celulares linfoidcs B, y produce como resultados simultáneamente transforma-
cultivadas in vitro, tienen marcadores de células B (81,279) ción neoplásica e interferencia con el cambio intraclonal
e IgM en su superficie (254). normal de la producción de inmunoglobulina de la célula B
Aunque pueden transformarse las células blanco en la de IgM a IgG (89). El gen c-myc del huésped está presente
bolsa de la mayor parte de las aves, sólo unas cuantas en todos los animales, y es la contraparte celular de un gen
desarrollan LL (80). Por consiguiente, algunos tumores identificado primero en el virus MC29 de la mielocitoma-
temprano s deben presentar regresión. Otros tumores crecen tosis. Sin embargo, la inoculación experimental de RAV-l
y las células ingresan al sistema vascular e inician focos deALV en embriones de pollo con 9a 13 días de edad, puede
metastásicosen otros órganos viscerales. Hacia más o menos originar el desarrollo rápido de LL, en la cual la inserción
el tiempo de la madurez sexual (16 a 24 semanasde edad), proviral activó la expresión del gen c-myb (293, 294).
la afectación del tumor es tan extensa que las aves mueren. La promoción puede ser inducida por otros virus, tales como
Por tal razón, aunque los ALV se multiplican en mu- los virus de la reticuloendoteliosis (véase Reticuloendote-
chos tejidos y órganos del cuerpo (119,319), la infección liosis), o se origina de manera espontáneaen ciertas parvadas
446 . Enfermedades de las aves
Figura 17-29. Transformación linfoblástica en un folículo bursal simple en pollo con LL. Todos los folículos circundantes son
histológícamente normales en este corte y en otros de pollo de 16 días de edad infectado con virus RPL 12 al nacer Verde
metil píronina. 40x. (Dent, J Natl Cancer Inst.)
libres de virus (89). Así, l~ células tumorales tienen IgM
en su superficie y no IgG o 19A (81). La IgM puede ser hetero-
génea y producirse en cantidades excesivas, en particular
tardíamente en la enfermedad (351). Además, las pruebas
llevadas a cabo con virus de subgrupo B (pero no de
subgrupo A), ocasionaroninmunosupresión de célula T (329).
Se encontró que el serotipo 2 de MDV aumentaba el
desarr,ol.i° de LL en ciertas líneas de ~ollos, luego de la
exposIcIón a A~V después de la eclo.sl~n (1.°, 1.40,.141,
142). Los estudIos moleculares y de hlbndaclón In sltu de
la bolsa de pollos coinfectados con ALV y el s~rotipo 2
de MDV, probharon que éell MD
l v se elncuentmtirelacldonado de
b miento. El virus de cepa R ocasiona una respuesta mucho
manera estrec a con c u as ursa es trans orma as, pero.
11 . t ti (164 232) R . t
no con aque as Sin rans ormarse
estudios in vitro, también demuestran
, . eclen es
que el serotipo 2 de
MDV puedeincrementarla expresióngénicatantode ALV
como de RSV (16 302 375).
, ,
Eritroblastosis
Periodo de incubación
En el periodo de incubación influyen el origen y la cepa del
virus, dosis y v!a de inoculación, as! como edad y constitu-
ción genética del huésped. Es probable que exista un factor
(Capítulo 17)
determinante mayor, ya sea que la cepa viral carezca de
oncogen viral, induciendo eritrobl~sis mediante la acti-
vación de un promotor de inserción del oncogen celular,
c-erbB, por lo generol con un prolongado periodo de latencia
(161,220), o ya sea que el virus sea una cepa de transfor-
mación aguda que posee oncogenes virales. Después de la
inoculación lA de virus de la cepa RPL 12 de transformación
lenta en pollitos susceptibles de un día de edad, el periodo
de incubación varió de 21 a 110 días (55). Con la inocula-
ción IV en embriones de 11 dias de edad se han encontrado
ocasionalmente pollitos con eritroblast~sis durante el naci-
. .
más rápIda, y en algunos expenmentos las aves Inoculadas
.
con d?sls altas .han mu~rto todas entre los 7 y 12 dias
postenoresa la inoculacIón (22). Las cepasde campoy el
pasaje de virus en el cultivo celular inducen eritroblastosis
después de un prolongado periodo de incubación (48). El
pasaje de donadores con eritroblastosis, acorta de manera
considerable el periodo de incubación (156).
Otras cepas de virus que producen eritroblastosis com-
prenden F42 (32), ES4, cepa 13 (22). Los casos de campo
suelen suceder en aves mayores de tres meses de edad. Los
virus del tipo de RPL12 y F42 no son defectuosos, mientras
que los ES4 y R lo son (177).

Signos
Los signos más tempranos son letargia, debilidad general y
ya sea una ligera palidez o cianosis de la cresta; al avanzar
la enfermedad puede aumentar la palidez o cianosis. De
ordinario, hay debilidad, emaciación y diarrea, y puede
presentarse una hemorragia profusa de uno o más foliculos
de las plumas. El cúrso varia desde unos cuantos dias hasta
varios meses.En casosde anemia intensa, las crestaspueden
volverse ligeramente amarillas o casi blancas.
Lesiones macroscópicas
En las aves que mueren con cualquiera de las clases de la
enfermedad, por lo común hay una anemia general, que a
menudo se acompaña por hemorragias petequiales en varios
órganos o músculos, tejidos subcutáneosy visceras. Pueden
observarse trombosis, infarto y rotura del higado o del bazo.
Es posible que haya edema subcutáneo de pulmones, hidro-
pericardio, y ascitis, y un coágulo fibrinoso en la superficie
ventricular del higado (figura 17-308).
La alteración macroscópica más caracteristica es el
crecimiento difuso del higado y del bazo y, en menor grado,
de los riñones. Estos órganos suelen tener un color que vade
rojo cereza a caoba oscuro, y son blandos y friables (figura
17-308). El higado puede estar finamente moteado por
degeneración alrededor de las venas centrales de los lobuli-
lIos. La médula ósea es hiperplásica, muy blanda o acuosa,
con sangre de color rojo oscuro o rojo cereza y a menudo
tiene hemorragias.
En casosde anemia intensa, de ordinario se atrofian los
órganos viscerales y los órganos del sistema inmunitario, en
particular el bazo.
Histopatología
El examen microscópico de la médula ósea en los primeros
casos, muestra sinusoides sanguíneos llenos con eritroblas-
tos en rápida proliferación que no maduran. En los casos
avanzados, la médula ósea se encuentra constituida por
láminas de eritroblastos homogéneos con islotes pequeños
de actividadmielopoyéticay poco o ningúntejido adiposo.
En el caso de anemia concurrente, puede ser menor el
número de células eritropoyéticas.
Las alteraciones en los órganos viscerales se deben
principalmente a hemostasia ocasionada por una acumula-
ción de eritroblastos en los sinusoides y capilares sanguí-
neos (figura 17-31). Esto origina dilatación de los
sinusoides, la cual es en particular evidente en el hígado, el
bazo y la médula ósea. Al continuar este proceso, los sinu-
soides se agrandan de manera considerable, produciendo
atrofia por presión del parénquima. En el hígado, también
puede presentarse una degeneración terminal y aun necrosis
de las células hepáticas situadas alrededor de las venas
centrales a causa de una anoxia local. Aunque las acumu-
laciones de eritroblastos pueden ser muy extensas, siempre
permanecen totalmente intravasculares, a diferencia de lo
que sucede en la LL y en la mieloblastosis.
Pueden producirse grados variables de anemia. A ve-
ces no hay eritroblastosis y puede haber sólo una anemia
intensa. La eritroblastosis extramedular es común.
Enfermedades neoplásicas . 447
La célula primaria afectada es el eritroblasto. La célula
tiene un gran núcleo redondo con cromatina muy fina y 1 o
2 nucléolos, y una gran cantidad de citoplasma basófilo. Se
aprecia un halo perinuclear, vacuolas y ocasionalmente
gránulos finos. La célula es de forma irregular y a menudo
tiene seudópodos. Los eritroblastos tienen marcadores fisio-
lógicos que los identifican como miembros de la serie
eritrocítica (véase Diagnóstico diferencial).
Ultra estructura
Se han practicado múltiples estudios de las células primiti-
vas en la eritroblastosis inducida por distintas cepasde virus,
incluyendo laR (22,23) y laRPL12 (116). Los eritroblastos
neoplásicos en los tejidos, bazo y médula ósea, son indistin-
guibles en su mayor parte de las células correspondientes
del ave normal, excepto por el hecho de que pueden haber
partículas de virus en los espacios extracelulares y dentro de
las vacuolas interiores de las células. En los eritroblastos
de la sangre circulante, así como en el cultivo celular, hay
una incidencia elevada en la actividad de la membrana, con
vacuolización del citoplasma y gemación de partículas vi-
rales de la membrana celular. Sólo a veces se observan
estructuras aberrantes en los eritroblastos (116).
Hematología
Los cambios en la sangre reflejan aquellos que se producen
en otros órganos como el hígado, el bazo, la médula ósea, y
dependen en gran parte del grado de anemia o leucemia.
Cuando hay anemia intensa, la sangre es acuosa y de color
rojo pálido y se coagula con lentitud. En contraste, los casos
agudos tal vez no muestren alteraciones macroscópicas
aparentes, aunque de ordinario la sangre tiene un aspecto
rojo oscuro con una nubosidad como de humo. Los frotis
sanguíneos teñidos muestran un número variable de eritro-
blastos (véase figura 17-300). Éstos varían en su grado de
madurez, desde un eritroblastotemprano, que constituye la
célula predominante, hasta las diversas etapas de los eritro-
citos policromos. Las células más maduras a menudo se
presentan tempranamente en el curso de la enfermedad o
durante la convalecencia, si es que se producen.
La serie trombocítica de células puede estar un tanto
aumentada y más inmadura. Oe manera similar, en la mayor
parte de los casos que se desarrollan naturalmente se pre-
sentan células inmaduras de la serie mielocítica en la circu-
lación periférica. Ocasionalmente son tan sobresalientes
como los eritroblastos.
Patogénesis
Los virus de la eritroblastosis transformante aguda contie-
nen el gen específico transformante erbB para los virus de
eritroblastosís (v-erbB) y algunas cepas también tienen un
segundo gen, el v-erbA, que bloquea al precursor eritroide
de diferenciación celular (89, 177, 180).
Los ALV de transformación lenta que carecen de un
oncogen viral, inducen eritroblastosis al insertar un gen pro-
motor adyacente al oncogen celular c-erbB (161, 220).
Durante la inducción de la eritroblastosis de este modo,
pueden generarsenuevos virus de eritroblastosis que poseen
genes virales erb, mediante la recombinacíón de los genes
de la célula huésped con los genes ALV (196).
448 . Enfermedadesde las aves
Muchos virus de leucosis, en particular los de los
subgrupos B y D, pueden inducir una anemia que puede ser
independiente de la neoplasia; o sea, puede producirse en
ausencia de proliferación neoplásica, o de manera concu-
rrente a ella (357). Hay evidencia de que el potencial de
estos virus inductores de anemia se debe a virus colabora-
dores no defectuosos (180).
Cuando se expone de modo artificial a aves a cepasque
provocan eritroblastosis, las primeras alteraciones se en-
cuentran en tres días como focos de eritroblastos proli-
ferantes en los sinusoides de la médula ósea. Hacia el
séptimo día, las células primitivas alcanzan la sangre circu-
lante y se presentan algunos focos de eritropoyesis en los
sinusoides del hígado y del bazo. Los eritroblastos conti-
núan acumulándose en los sinusoides hepáticos hasta la
muerte del huésped. Esto puede producirse dentro de los
primeros días de aparición de los eritroblastos en la sangre,
aunque en la mayor parte de los casos que se producen de
manera natural la enfermedad progresa con mucho más
lentitud (298).
Mieloblastosis
Periodo de incubación
La cepa más estudiada del virus que induce mieloblastosis
de manera predominante es la BAI-A. Las líneas de virus
son defectuosasy contienen virus colaboradoresde subgrupos
tanto A como B (205). Después de la inoculación de polli-
tos de un día de edad con altas dosis de virus, pueden
observarse cambios en la sangre en 10 días y, las aves
mueren pocos días después. La mortalidad continúa por
alrededor de un mes y después de éste se producen sólo
pocas muertes (56,125). El virus E26 (177) también induce
de modo predominante mieloblastosis.
Signos
Son similares a los de la eritroblastosis.Al principio hay letlr-
gia, debilidad general y ligera palidez de la cresta Al desa-
rrollarse el padecimiento, estos signos se vuelven muy
manifiestos y se observa inapetencia, deshidratación pro-
nunciada, emaciación y diarrea. Puede haber hemorragia
de uno o más de los folículos de las plumas a causa de
deficiencia de la coagulación de la sangre.El curso es suma-
mente variable, pero en general, es más prolongado que en el
caso de la eritroblastosis.
Lesiones macroscópicas
De ordinario hay anemia. Los órganos parenquimatosos se
encuentran agrandados y friables, pero en los casoscrónicos
el hígado puede encontrarse firme. Se pueden presentar
nódu!os tumorales difusos de color gris en el hígado y a
veces en otros órganos visceral es. La médula ósea suele ser
firme y de color gris rojizo a gris. En los casos avanzados,
hay infiltraciones grisáceas en el hígado, bazo y riñones, que
suelen ser difusas, pero a menudo dan un aspecto moteado
o aun granuloso al órgano (figura 17-30C).
(Capítulo 17)
Histopatología
El examen microscópico de los órganos parenquimatosos
muestra acumulaciones intravasculares y extravasculares
masivas de mieloblastos con una proporción variable de
promielocitos (figura 17-32). La infiltración y la prolifera-
ción son en particular extensas fuera de los sinusoides y
alrededor de las vias portales de los lobulillos del higado.
Por tanto, hay un reemplazo de grado muy manifiesto de los
tejidos originales por las células patológicas, en contraste
con la leucocitosis intravascular considerablemente unifor-
me que se encuentra en la eritroblastosis. La intensa activi-
dad mieloblástica en la médula ósea se limita a las áreas
extrasinusoidales.
Las caracteristicas patológicas y hematológicas, tanto
de la eritroblastosis como de la mieloblastosis se superpo-
nen en muchos casos que se desarrollan de manera natural.
Ultraestructura
En los mieloblastos circulantes de aquellas aves con mielo-
blastosis inducida por BAI-A, sólo se hallan con poca
frecuencia partículas virales, y en ese caso, en números
reducidos en vacuolas claras (22, 116). No obstante, los
elementos reticulares y fagocíticos del bazo y de la mé-
dula ósea a menudo están empacados con partículas vira-
les. Cuando los mieloblastos son transferidos al cultivo
celular, se encuentra un número grande de lisosomas en
el citoplasma. Después de cierto tiempo en el cultivo celular,
pueden verse partículas virales en los lisosomas, en vacuo-
las y en gemación de la membrana celular. No pueden
observarse otros cambios en estas células.
Hematología
La mieloblastosis se caracteriza por una leucemia espec-
tacular (véase figura 17-30E). Pueden tener hasta dos mi-
llones de mie.loblastos/mm3 en la sangre periférica. Pueden
constituir 75% de todas las células sanguíneas; por consi-
guiente, en la centrifugación puede haber más "capa leuco-
cítica" que eritrocitos. Los mieloblastos son grandes células
con citoplasma claro ligeramente basófilo y un núcleo grande
que contiene de l a 4 nucléolos acidófilos, que no suelen
teñirse de manera notable. A menudo hay tamJ)ién promie-
locitos y mielocitos; pueden identificarse con facilidad por
Figura 17-30. Comparación de leucosis. A. Leucosis linfoide
Forma difusa que afecta al hígado; la lesión es indistinguible
macroscópicamentede las de la EM. B. Eritroblastosis. Híga-
do y bazo crecidos de color rojo cereza Nótese el exudado
fibrinoso. C. Mieloblastosis. Nótese el hígado crecido de
color rojo-gris. D. Eritroblastosis. Vea el citoplasma basófilo
y el halo perinuclear. Frotis de sangre, Giemsa, 975x. E.
Mieloblastosis. Los mieloblastos son de manera lígera más
pequeños que los eritroblastos; el citoplasma no es tan
basófilo, el núcleo es menos vesicular, y los nucléolos no
son tan frecuentes ni notables. Frotis de sangre, Gíemsa,
975x. F. Mielocitomatosis. Observe los mielocitos empaca-
dos con gránulos acidófilos.Cortede tumor, Giemsa. 975x.
(Beard.) G. Tumores de LL en la bolsa de Fabricio (de la
misma ave que el hígado mostrado en A. H. Tumor de leu-
cosis mieloide en la superficie del cráneo. (Peckham.)
450 . Enfermedades de las aves
Figura 17-31. Eritroblastosis. Sínusoides hepáticos llenos
de erítroblastos en ave de 40 días de edad después de la
inoculación con la cepa MC29 del virus de leucosis. 280x.
(Beard.)
Figura 17-32. Mieloblastosis. Distribución de mieloblastos en
el hígado de ave con leucemia mieloblástica 19 días después
de la inoculación con virus de BAI-A. 280x. (Langlois.)
(Capitulo 17)
medio de su granulación específica, la cual en las manifes-
taciones tempranas es principalmente basófila.
La enfermedad puede resultar en anemia secundaria.
Cuando esto sucede, suelen haber eritrocitos policromos y
reticulocitos. Esta anemia secundaria se distingue con faci-
lidad de los padecimientos en los cuales la eritroblastosis y
la mieloblastosis se presentan juntos, ya que en el último
caso hay formas blásticas de ambas series celulares en la
sangre circulante.
Patogénesis
El gen v-myb del virus desempefia una función en la mielo-
blastosis similar a la efectuada por el gen v-erbB en la
eritroblastosis, descrita antes (133, 246). El órgano blanco
del virus causal es la médula ósea y la primera alteración
neoplásica es bajo la forma de mú)tiples focos d,emieloblas-
tos proliferantes en áreas extrasinusoidales. Estos crecen
con rapidez, sustituyen a los elementos normales de la
médula ósea, y se diseminan al interior de los sinusoides.
Esto es continuado, quizá dentro del plazo de un día, por
una leucemia e invasión de otros órganos por los mieloblas-
tos (222). Estudios in vitro han confirmado a los mieloblastos
como las células blanco para la transformación por la cepa
BAI-A de AMV (30).
Mielocitomatosis
Periodo de incubación
La mielocitomatosis inducida por virus, por lo general tiene
un periodo de incubación más prolongado que la eritroblas-
tosis y la mieloblastosis, inducida por las cepas virales
transformantes pero más breve que la LL. Mediante la
inyección IV de MC29 a pollitos, se obtuvieron mielocito-
mas en 3 a II semanas (242). No se conoce el periodo de
incubación en los casosde campo, pero la mayor parte de los
casos se desarrollan en aves inmaduras. Mathey (234),
observó un brote en una parvada de pollos de engorda de
seis semanasde edad. El virus CMII también induce mielo-
citomas (177). La mielocitomatosis inducida por la cepa
HPRS-I03 de ALV, que carece de un oncogen viral, tiene
un prolongado periodo latente (tiempo promedio a la muerte
de 20 semanas)(12, 284). Sin embargo, el tiempo promedio
hasta la muerte con la cepa variante 879 de transformación
aguda de HPRS-I03, de la cual se creía que portaba un
oncogen viral, fue de nueve semanas (286).
Signos
Los signosgeneralesson similaresa los de la mieloblas-
tosis. Además, el crecimiento esqueléticode mielocitos
puede producir protuberanciasanormalesen la cabeza,
tórax y piernas.El curso es sumamentevariable y por lo
comúnprolongado.
lesiones macroscópicas
Los tumores son distintivos y se pueden reconocer al
examen macroscópico con cierto grado de certeza. Se desa-
rrollan característicamente en la superficie de los huesos,

relacionados con el periostio y el cartilago vecino, aunque
puede estar afectado cualquier tejido u órgano. Los tumores
se desarrollan a menudo a nivel de las uniones costocondra-
les de las costillas, esternón interno y huesos cartilaginosos
de la mandíbula y de los orificios nasales. También se
afectan con frecuencia los huesos planos del cráneo (figu-
ra l7-30H). Los mielocitomas son oscuros, de color amari-
llo-blanco, blandos y friables, o con aspecto caseoso, y
difusos o nodulares. A veces se encuentran recubiertos por
una capa delgada de hueso, la cual se rompe con facilidad.
Los tumores múltiples son comunes y suelen ser simétricos
bilateralmente.
Histopatología
Los tumores están constituidos por masas compactas de
mielocitos notablemente uniformes y con muy poco estoma
(véase figura 17-30F). Las células tumorales son similares
a los mielocitos normales que se encuentran en la médula
ósea. Sus núcleos son grandes, vesiculosos y de ordinario
se localizan excéntricamente y es frecuente la presencia de
un núcleo no distintivo. El citoplasma estáempacado de ma-
nera apretada con gránulos acidófilos, que suelen ser esfé-
ricos. Cuando se tiñen preparacioncs de tumorcs frescos con
May-Grünwald-Giemsa, se presentan gránulos de eolorrojo
brillante (véase figura 17-30F)(242). En el hígado, los
mielocitos se acumulan en los senos, invaden los cordones
acinosos y destruyen y reemplazan a los hepatocitos. Un
atributo principal de los mielocitos neoplásicos es la forma-
ción de crecimientos cohesivos, organizados e invasivos en
los órganos parenquimatosos (25).
Ultra estructura
Las características ultraestructurales de las células y el
mielocitoma y de la mielocitomatosis (242), varían desde
las de los mielocitos bien diferenciados hasta aquellas de los
mielocitos indiferenciados, no granulosos. Los mieloci-
tos con gránulos que se tiñen de rojo con May-Grünwald-
Giemsa, no difieren de modo notable en ultraestructura de
suscontrapartesde mielocitos normales. Las células sin gránu-
los exhiben una estructura primitiva parecida, pero no idén-
tica, a la de las células progenitorasmieloides. Estosmielocitos
son esencialmente idénticos a las células de origen en los
cultivos de médula óseatratados con virus de la cepa MC29.
Las características principales son un aspecto granuloso
singular de citoplasma relacionado con un contenido eleva-
do de ribosomas, polisomas y proteína; retículo endoplás-
mico rugoso esparcido; núcleo relativamente pequeño con
nucleoplasma que contiene alguna cantidad (pero no predo-
minante) de cromatina difusa y dispersa; y un nucléolo de
manera considerable crecido de estructura ordinaria. En
cuanto a estructura y comportamiento, estascélulas son muy
diferentes de los mieloblastos inducidos por el virus BAI-A.
Hematología
La enfermedad es esencialmente aleucémica, pero a veces
se relaciona con eritroblastosis. En algunas aves, en especial
en la enfermedad de laboratorio, puede haber una leucemia
distintiva de células mieloides granulosas o no granulosas
(figura 17-33).
Enfermedades
neoplásicas. 451
Patogénesis
El gen v-myc del virus interviene en la mielocitomatosis
similar a los de los genes v-erbB y v-myb en la eritroblasto-
sis y en la mieloblastosis(133, 246). Las alteraciones más
tempranas se originan en la médula ósea, en la cual hay
acumulación en los espacios intersinusoidales, principal-
mente por mielocitos y destrucción de paredes sinusoidales.
Mientras que en el ave normal, los espacios intersinusoida-
les contienen células de la serie mieloide en distintas etapas
de desarrollo, en la mielocitomatosis los espacios contienen
esencialmente sólo dos tipos de células: la célula primitiva
similar al hemocitoblasto (célula mieloide progenitora) y la
célula neoplásica (el mielocito). Esta última parece surgir
de modo directo de la célula madre y la diferenciación se
detiene con mayor frecuencia a nivel de mielocito no gra-
nuloso, pero también del granuloso (242). Los mielocitos
no granulosos son distintivamente diferentes de los
mieloblastos respecto a morfología y en potenciales de
crecimiento in vitro; los mieloblastos proliferan de manera
duradera en los cultivos, pero los mielocitos persisten sólo
unos cuantos días. (Las neoplasias constituidas por mielo-
citos no granulosos pueden derivarse por transformación
neoplásica de la célula madre común, que da origen a
granulocitos y macrófagos; o sea, pueden llamarse con
mayor frecuencia sarcomas histiociticos.) Los mielocitos
proliferan y pronto exceden el crecimiento de la médula
ósea. Se forman tumores por expansión del crecimiento de
la médula ósea, de tal modo que en algunos casos pueden
aglomerarseneoplasias grandes a través del hueso y exten-
derse a través del periostio. Puedenproducirse tumores extra-
medularespor metástasis.Se ha desarrollado un mielocitoma
trasplantable (223).
Hemangioma
Periodo de incubación
Después de la inoculación experimental en pollos jóvenes
con cepas de virus de campo (156), se presentaron heman-
giomas en tres semanas a cuatro meses. Se ha encontrado
que la mayor parte de los aislamientos o cepas virales
ocasionan hemangiomas (40, 155). Estos tumores se han
hallado en aves de edadesdistintas. En los brotes naturales,
la mayor parte de la mortalidad por hemangiosarcoma se
produjo de los 6 a 9 meses (58). Se ha informado de la
inducción de angiosarcomas pulmonares por los virus de
leucosis aviar del subgrupo F de ALV (220, 344).
Signos
De ordinario,hay hemangiomasaisladosen la piel, aunque
esfrecuentela multiplicidad primaria.Cuandose rompela
paredse producea continuaciónuna hemorragiaprofusa.
Las plumascercanasal tumor estánteñidascon sangrey el
avepuedevolversepáliday morir por exsanguinación.
Lesiones macroscópicas
Los hemangiomas en la piel o en la superficie de los órganos
viscerales pueden describirse mejor como "ampollas de
452 . Enfermedades de las aves
Figura 17-33. Mielocitomatosis. Mielocitos granulados en
frotis sanguineo de ave 23 dias después de inoculación con
cepa MC29 de virus de leucosis 750x. (Beard.)
Figura 17-34. Hemangioma de la serosa de la molleja de
ave inoculada con virus RPL 12. Nótense los nódulos tumo-
rales y circunscritos. (Gross, J Natl Cancer Inst.)
(Capítulo 17)
sangre"(figura 17-34). Los pollos con hemangiomasrotos
de la piel puedenencontrarsesumamenteanémicos.A me-
nudo, se encuentrancoágulosde sangreen los tumores
viscerales.
Histopatolog ía
La fonna cavernosa se caracteriza por espacios sanguíneos
ampliamente distendidos con paredes delgadas constitui-
das por células endoteliales (figura 17-35). Los hernangio-
mas capilares son masas sólidas que varían de color de rosa
grisáceo a rojo. El endotelio puede proliferar en masas
densas (hemangioendotelioma), dejando más hendidu-
ras para los conductos sanguíneos (figura 17-36); fonnar
una masa entrecruzada de espacios capilares; o crecer para
constituir cordones con soporte de colágena, con espacios
de sangre más grandes intercalados. En general, los tumo-
res de la piel son más encapsulados y tienen más trabéculas
que los tumores viscerales.
Ultra estructura
No sehanobtenidoinfonnesacercade estudiosde micros-
copiaelectrónicaen cuantoa hemangiomas.
Hematología
El cuadro sanguíneo es normal en los casosno complicados.
Cuando el tumor se ha roto, puede haber signos de
anemia. Los hemangiomas frecuentemente se producen en
conjunción con la eritroblastosis y meiloblastosis.
Patogénesis
Los hemangiomas son tumores del sistema vascular y, como
tales, suelen afectar a todas las capas de los vasos sanguí-
neos. En algunos casos el endotelio puede proliferar más
que el tejido de sostén. A veces, las células anaplásicas
primitivas pueden diferenciarse hacia hemocitoblastos, por
lo cual puede producirse una eritropoyesis considerable en
estos crecimientos. El análisis de la secuencia de un virus
aviar inductor de hemangioma, aislado a partir de gallinas
ponedoras, reveló elementos únicos tanto en el gen env
como en LTR, que probablemente ocasionan sus caracterís-
ticas biológicas ypatógenas (59).
Nefroma y nefroblastoma
Los tumores del riñón inducidos por el virus de la leucosis
son de dos tipos distintos: nefroblastoma de tipo del com-
plejo del tumor de Wilm, y crecimientos adenomatosos o
carcinomatosos de morfología sumamente variada. En los
estudios que se han descrito hasta el momento, se han
producido nefroblastomas de manera experimental sólo con
el virus BAI-A de mieloblastosis (25,56) y con el virus
relacionado a la mieloblastosis, MAV-2 (N) (390) Y la
cepa viral 1911 (286), mientras que sólo los crecimientos
adenomatosos o carcinomatosos relativamente simples,
pero extensos, se relacionan con infección por todas las
otras cepasde virus: MC29 (25), ES4 (68), virus de sarcoma
MH2 (69), Y virus de sarcoma de Murray-Begg HPRS-1 03
(284) Y varios virus aislados de campo (155).
 Enfermedades
neoplásicas . 453

Periodo de incubación

Los tumores suelen hallarse a la necropsia de aves que

mueren o son sacrificadas, debido a los aspectos generales
de la enfermedad. En campo, es poco común que se obser-
ven tumores renales en aves mayores de cinco semanas.Los
nefroblastomas inducidos por BAI-A pueden alcanzar una
incidencia de 60 a 85% en aves que no mueren de mielo-
blastosis (56). La mayor parte de los casos se detectan en
aves entre 2 y 6 meses de edad.
El crecimiento carcinomatoso, como el que origina la
cepa MC29, se encuentra tan pronto como a los 18 días, o
tan tardíamente como a las siete semanas, después de la
infección con el virus. La incidencia en los pollos inocu-
lados puede ser de 60% o mayor, pero no se conoce la de
las aves que se crían en campo.

Signos

En los casos sin complicaciones, no hay signos mientras los

tumores son pequeños. Al crecer el tumor, suelen observarse
emaciación y debilidad general. Puede producirse parálisis,
cuando el tumor ejerce presión sobre el nervio ciático.

lesiones macroscópicas
Los nefroblastomas pueden variar desde nódulos pequeños,
de color gris rosado, incluidos en el parénquima del riñón,
hasta grandes masas lobuladas de color gris amarilIento, que Figura 17-35. Hemangioendotelioma cavernoso del mesen-
sustituyen la mayor parte del tejido renal (figura 17-37). terio. (Feldman y Olson.)
A menudo, los tumores son pedunculados y pueden estar
conectados con el riñón sólo por un delgado tallo vascular

Figura 17-36. Endotelioma en el hígado de ave inoculada con vírus de leucosis RPL30. Oclusión de vena porta por crecimiento
interior de células fusiformes del vaso sanguíneo. 250x. (Fredrickson and J Natl Cancer Inst.)
454 . Enfermedadesde las aves (Capítulo 17)

fibroso. Los tumoresgrandescon frecuenciason quisticos

y puedenafectarambosriftones.

Histopatologia
En los nefroblastomas, es asombrosa la variación histo-
lógica entre los distintos tumores, o áreas del mismo tumor,
(figura 17-38). De ordinario, hay una proliferación
neoplásica de los elementos tanto epiteliales como mesen-
quimatosos, aunque su proporción y diferenciación cam-
bian ampliamente. Las estructuras epiteliales varían
desde túbulos crecidos con epitelio invaginado y glomé-
rulos mal formados, a través de masasirregulares de túbulos
distorsionados, hasta grupos de células grandes, irregu-
lares, cuboides, indiferenciadas con poca organización tu-
bular. En particular en los tumores inducidos por virus de la
mieloblastosis aviar BAI-A, de AMV, los crecimientos epi-
teliales pueden estar incluidos en un mesénquima laxo o
en un estroma sarcomatoso franco. Pueden haber islotes
de estructuras de epitelio escamoso estratificado queratini-
zado (perlas),cartílagoo hueso(204). Sepuedenproducir
múltiples tumores primarios, pero las metástasis no son
frecuentes.
Los crecimientos adenomatosos y carcinomatosos o
nefromas a menudo afectan ambos rifiones. Muchos se
encuentran recubiertos por quistes simples o múltiples y
masivos. Varían desde unos cuantos nódulos pequefios has-

Figura 17-38. Nefroblastoma. El ave fue inoculada al primer

día de edad con preparación clonada de AVM (SAl-A).
Nótense la multiplicidad primaria de tumores de dos tipos
distintos en áreas diferentes (flechas). 20x.

ta docenas de crecimientos que afectan la totalidad del

órgano.
Los tumores también varían de manera considerable
en su aspecto microscópico. En los adenocarcinomas tubu-
lares, con frecuencia se originan glomérulos primitivos
anormales en cantidades abundantes entre los túbulos anor-
males. Los adenocarcinomas quísticos papilares son fre-
cuentes. A veces, se desarrollan neoplasias carcinomatosas
sólidas con poca evidencia de túbulos renales (26, 242).
Pocas veces hay cartílago, y nunca se encuentran otros
tejidos tumoraIes mesenquimatosos. A veces se originan
hemangiomas y endoteliomas en los nefromas.

Figura 17-37. Nefroblastoma. El ave fue inoculada al primer
dia de edad con AMV (BAI-A).
Ultraestructura
En los elementos nefrónicos epiteliales de los nefroblasto-
mas inducidos por el virus BAI-A (22), se observan en
ocasiones estructuras citoplásmicas aberrantesen agregados
pequeños o grandes. Las partículas virales hacen gemación
de las membranas celulares de las células epiteliales,
elementos fibroblásticos del estroma y condrocitos. Los ele-
mentos sarcomatosos están constituidos por células simila-
res en morfología a las de otros sarcomas aviares. Se han
observado partículas de virus en gemación de células epite-
liales en cistoadenomas y adenocarcinomas inducidos por
el virus de la mielocitomatosis de cepa MC29 (242).
Las grandes acumulaciones de partículas en los espa-
cios en los quistes y túbulos probablemente se relacionaron
con una falta de drenaje tubular y glomerular.

Hematología
Los casosno complicadosson aleucémicos.
Patogénesis
Los nefroblastomas se originan a partir de restos embriona-
rios o de nudos nefrógenos en los riñones (204). Estas
estructuras epiteliales crecen y se vuelven neoplásicas. El
estroma de sostén de los elementos mesenquimatosos, tam-
bién prolifera y puede, a su vez, alterarse asimismo. Hay una
extensa multiplicación de las cep~ tumorales (de ordinario
en túbulos contorneados o estroma, o en ambos sitios) y
diversos grados de diferenciación, alguna anormal. En la
forma más diferenciada, las células nefrógenasforman glomé-
rulos, túbulos, o epitelio quemtinizado, mientras que las células
del estroma forman sarcomas,cartilago y hueso. La anaplasia
de las células de riñón puede originar como resultado gmndes
láminas de células epitelioides casi sin organización tubular.
Los túbulos mal formados o bloqueados producen quistes.
Los crecimientos carcinomatosos se originan sólo a
partir del epitelio de los restos embrionarios y no de elemen-
tos mesenquimatosos. El cartilago que se produce en unos
cuantos crecimientos proviene de células epiteliales altera-
das morfológicamente. Dependiendo del grado de anaplasia
de los elementos epiteliales, los elementos formados pueden
ser adenomas, adenocarcinomas, o carcinomas sólidos (26).
Hepatocarcinoma
En 18 a 100 días, la cepaMC29 del virus de leucosis(25, 225)
ocasionó una elevada incidencia de tumores primarios del
hígado, que se formaron por alteración de hepatocitos,
principalmente en las regiones portales. MH2 también pue-
de provocar tumores hepáticos, pero de un tipo diferente.
Los tumores estaban elevados por encima de la super-
ficie del hígado; variaban de diámetro deO.5 a 10 mm o más;
tenían un color blanco amarillo, gris o un tinte rojizo; y estaban
bien circunscritos con una reacción escasadel estroma.
El estudio microscópico mostró varios patrones tumo-
rales distintos: trabecular, con variación en la estructura
desde masas celulares casi normales hasta notablemente
desordenadas; adenomatoso o tubular; disposición en mo-
saico y de células gigantes; complejos de carcinoma hemo-
rrágico; y proceso de célula hepatobiliar. Dentro de estos
patrones, hubo cambios anaplásicos y metaplásicos, con
formación de alguna cantidad de cartílago así como de
material osteoide y tumor de células fusiformes y observa-
ron infiltración e invasión del tejido adyacente; penetración
de vasos sanguíneos; metástasis a órganos como pulmón,
riñón y bazo. Las características sobresalientes de la morfo-
logía de la célula tumoral fueron los núcleos muy grandes
de contornos esteroides y angulares, y nucléolos gran-
des (aspecto de "ojo de pájaro").
Los hepatocarcinomas inducidos por MH2 son masas
sólidas sin la estructura de grandes células hepáticas altera-
das (25), con contornos irregulares, núcleos vesiculares y
nucléolos grandes densos. No se ha observado hepatocarci-
noma bajo condiciones naturales.
Otros tumores epiteliales
Se han inducido tecomasy crecimientosde célulasde la
granulosadel ovario con los virus BAI-A (25) v HPRS-Im
Enfermedades
neoplásicas. 455
(284). Se produjo un seminoma en los testículos en un ave
inoculada con MH2. Este tumor era un crecimiento adeno-
carcinomatoso de los túbulos seminíferos en los cuales no
se implicaron las células intersticiales.
Se han inducido adenocarcinomas del páncreas en
pollos con virus MC29, MH2 y HPRS-I03 (25, 241, 284). La
cepa Pts-56, perteneciente al virus de la osteopetrosis, pro-
dujo adenomasy adenocarcinomaspancreáticos,y papilomas
duodenales en gallinas de Guinea (214, 216, 217). Su pre-
sentaciónespontáneaen la naturalezaes muy poco frecuente.
Se han observado carcinomas de células escamosasen
unos cuantos pollos enfermos con MC29 o MH2 (25).
Osteopetrosis
Periodo de incubación
Después de la inoculación experimental de polluelos de un
día de edad con RPL 12-L29 (332), u otros virus (197, 198,
300), puede desarrollarse osteopetrosis en cualquier mo-
mento después del primer mes de edad. Se observa de
manera más común en aves de 8 a 12 semanas de edad. La
enfermedad tiene probablemente un periodo de incubación
similar en campo. El virus MA V -2 (O) inducirá osteopetrosis
palpable, 7 a 10 días después del nacimiento en polli-
tos inoculados en el primer día de edad, o en embriones de
II a 12 días de edad (154).
Signos
En la mayor parte de los casos se afectan los huesos largos
de los miembros (figuras 17-39 y 17-40). Hay un engrosa-
miento uniforme o irregular de las regiones diafisaria o
metafisaria, que puede detectarse mediante inspección
o palpación. En los casos activos, de ordinario las áreas
afectadas se encuentran calientes. Las aves con enfermedad
avanzada tienen piernas características en forma de botas.
Los pollos afectados suelen tener menor crecimiento, en-
contrarse palidez y una marcha titubeante o cojean.
Lesiones macroscópicas
Los primeros cambios macroscópicamente visibles se desa-
rrollan en la diáfisis de la tibia o del tarsometatarso, o en
ambos sitios. Las alteraciones pronto se aprecian en otros
huesos largos y huesos de la pelvis, cinturón escapular y
costillas, pero no en los dedos. Las lesiones suelen ser
simétricas bilateralmente; se presentan primero como focos
distintivos de color amarillo pálido en contraposición al
hueso normal translúcido de color blanco grisáceo. El pe-
riostio está engrosado y el hueso anormal es esponjoso y al
principio fácil de cortar. La lesión por lo común es circun-
ferencial y avanza hacia la metáfisis, dándole al hueso un
aspecto fusiforme (figura 17-40). Ocasionalmente la lesión
persiste siendo focal, o es excéntrica. La intensidad de la
lesión varia desde una exostosis leve hasta un crecimiento
asimétrico masivo, con una obliteración casi completa de la
cavidad de la médula espinal. En los casos prolongados, el
periostio no se engruesa como anteriormente; cuando se
retira, se muestra la superficie porosa irregular del hueso
n~tennetrn~i"n m11V ri'lrn
456 . Enfermedadesde las aves
Figura 17-39. Osteopetrosis. Ave de 24 meses de edad.
Pollo inyectado con RPL 12 al primer día de edad y tiene lesiones
osteopetrócicas avanzadas de las piernas. (Sanger.)
La osteopetrosis y la LL a menudo se présentan de
manera simultánea en la misma ave. Se han descrito otros
tumores (64). Hay un crecimiento inicial ligero del bazo
seguido por una atrofia esplénica que se vuelve muy intensa
en las aves no afectadas al mismo tiempo con LL. También
existe una atrofia prematura de la bolsa de Fabricio y el timo.
En las aves con osteopetrosis se desarrollan de ordinario
muchos de los demás padecimientos neoplásicos con los
virus relacionados de leucosis/sarcoma.
Histopatología
Microscópicamente, el periostio situado sobre la lesión se
encuentra sumamente engrosado con incremento en el nú-
mero y tamafio de los osteoblastos basófilos. El número de
osteoclastos por tibia aumenta, pero disminuye la densidad
de los osteoclastos (o sea, el número por unidad de volu-
men de hueso) (339). Los huesos afectados difieren de los
huesos normales de las siguientes maneras: el tejido óseo
esponjoso converge en forma centrípeta hacia el centro del
hueso (figura 17-41); hay un crecimiento e irregularidad en
los conductos de Havers, así como un incremento en número
y tamafio, con alteración en la posición de las lagunas. Los
osteocitos son más abundantes, grandes y eosinófilos, el
h..""" rn",v" "" h~"nfil" v fihr"~"
(Capítulo 17)
Figura 17-40. Osteopetrosis de la tibia en un pollo de 10
semanas de edad. A. La longitud más corta de hueso se debe
a reducción del crecimiento. La tibia inferiores de un ave control
de la misma edad. B. Corte transversal de la parte media de
los huesos en A (Sanger, Can J Comp Med Vet Sci.)
Ultra estructura
Las partículas virales entran en gemación transitoriamente
a partir de osteoblastos y de manera continua de osteocitos,
y se acumulan en el espacio periostiocitico. Con la calci-
ficación del hueso, las partículas se incorporan en las tra-
béculas óseas. No se observa producción de virus de
osteoclastos (153).
Hematología
El cuadro sanguíneo es de ordinario aleucémico, a menudo
hay una anemia secundaria, puede haber una eritropoyesis
activa en la médula ósea restante y a veces en áreas focales
del hígado, pero no se observan etapas inmaduras en la
sangreperiférica. De manera experimental, los virus que oca-
sionan osteopetrosis pueden inducir una anemia aplástica y
un incremento en la fragilidad corpuscular (197, 300).
Patogénesis
La osteopetrosisinducida por ALV, es una enfermedad
policlonal del huesoy se piensaque estáoriginadapor las
altas concentracionesde infección viral que perturbanel
crecimiento v la diferenciación de los osteoblastos.De
 Enfermedades neoplásicas . 457

manera reciente, se encontraron concentraciones mucho

mayores de infección viral en huesos enfermos, que en
aquellos osteoblastos cultivados e infectados con la cepa
Br21 de un ALV inductor de osteopetrosis (152). Los casos
graves de osteopetrosis tienen 10 veces más de DNA viral,
30 veces más proteína de cápside madura, 5 a 10 veces más
proteína precursora gag y de 2 a 3 veces más proteína env,
que los cultivos de osteoblastos infectados. De manera
aparente, los cultivos infectados carecen de aspectos del
ambiente óseo, que apoyan tanto a las altas concentraciones
de infección como a la función aberrante de los osteoblastos,
característica de la osteopetrosis inducida por AL V. La
lesión osteopetrósica es básicamente proliferativa o hiper-
trófica (64, 332), y puede ser neoplásica (37, 339). Las
lesiones de los órganos linfoides y de la médula ósea son
degenerativos o anaplásticos (197). De acuerdo con Shank
y colaboradores (341), la propensión de ciertos ALV para
inducir osteopetrosis depende de secuencias en la región
gag-poI del genoma viral.

Tumores del tejido conjuntiva

Esta sección se refiere a los tumores del tejido conjuntivo
en los cuales hay alguna evidencia de transmisibilidad y
etiología viral. Incluyen fibroma y fibrosarcoma; mixoma
y mixosarcoma; sarcoma histiocítico; osteoma y sarco-
ma osteógeno; y condrosarcoma. Todos los tumores de este
grupo pueden desarrollarse como crecimientos benignos o
malignos. Los tumores benignos crecen con lentitud, nunca
invaden tejidos circundantes, y permanecen casi de manera
indefinida como procesos estrictamente localizados. Las
formas malignas crecen con mayor rapidez, infiltran y tie-
nen capacidad de producir metástasis.
La mayor parte de las cepas o aislamientos virales que
inducen tumores del tejido conjuntivo con multipotenciales;
o sea, inducen una diversidad de tumores. Los ejemplos son
el RSV (52) y ES4 (22), que también inducen eritroblastosis
y LL. La mayor parte de las cepas de los virus de leucosis,
como la RPL12 (eritroblastosis y LL), BAI-A (mieloblasto-
sis), y cepa R (eritroblastosis), también originan uno o más
de los tumores sólidos mencionados antes. Aún virus aisla-
dos directamente de casos de campo de LL, han provocado
fibrosarcomas, mixosarcomas, y sarcomas histiocíticos, así
como hemangiomas y nefroblastomas (155, 156). Para re-
paso y referencias, véase Beard (22, 25) y Vogt (382).
Periodo de incubación
Los tumores se desarrollan con rapidez y son palpables
dentro de los tres días posterioresa la inoculación de pollos con
dosis elevadas de RSV. Con los virus de leucosis, los sarco-
mas pueden producirse en cualquier momento luego de la
inoculación, pero se observan con mayor frecuencia durante
los primeros de 2 a 3 meses. En las aves de campo, pueden
producirse tumores de tejido conjuntivo a cualquier edad.
Signos
Los tumoresno afectanal bienestardel huésped,sino hasta
que se vuelven en extremograndes,afectanla función de
un órgano,seulceran,o forman metástasis.Algunostumo-
res de órganos visceralesy la mayor parte de los que
Figura 17-41. Osteopetrosis. Cortetransversalde húmero
de pollo de ocho meses de edad. Hay seis focos osteopetró-
cicos separados,dos de los cualesse extiendendesde el
endosteo hasta el periostio. 18x. (Sanger, Am J Vet Res)
afectanmúsculoso tegumento,son palpables.La muerte
puededebersea infección bacterianasecundaria,toxemia,
hemorragia,o disfunciónde un órganoafectadopor algún
tumor. Los tumores benignosnunca puedenprovocar la
muerte,mientrasque los malignospuedenpresentarcurso
muy rápido,ocasionandola muerteen unoscuantosdías.
lesiones macroscópicas e histopatología
Los diferentes tejidos conjuntivos distribuidos en el cuerpo
proporcionan fuentes potenciales para una diversidad de
tumores. Los fibromas, mixomas y sarcomas tienen la ma-
yor probabilidad de originarse en el tegumento o en los
músculos; los tumores constituidos por cartílago o hueso, o
una mezcla de ellos, surgen en los sitios en los cuales se
localizan normalmente los dos tejidos. A veces, células
mesenquimatosas multipotenciales dan origen a cartílago y
hueso en sitios en los cuales no se encuentran de ordinario.
De todos los tumores de tejido conjuntivo, el sarcoma
histiocítico tiene la capacidad de distribución más amplia.
Los focos metastásicossecundarios de los tumores malignos
se originan más a menudo en pulmones, hígado, bazo y
serosaintestinal. Puedeproducirse una multiplicidad prima-
ria en los tumores tanto benignos como malignos; es carac-
terística de los sarcomas histiocíticos.
Los fibromas y los fibrosarcomas se aprecian por pri-
mera vez como abultamientos firmes fijos a la piel, en tejid<,
458 . Et¡fermedades
de las aves
subcutáneo, músculos y a veces en otros órganos al crecer,
a menudo la piel suprayacente presenta necrosis y resulta en
ulceración e infección secundarias. Cuando se secciona, es
aparente su naturaleza fibrosa.
Los fibromas en su tipo más simple, están constituidos
por fibroblastos maduros entremezclados con fibras coláge-
nas dispuestas en bandas paralelas o espirales. Los tumores
de crecimiento lento son más diferenciados y contienen más
colágena y menos células que aquellos que crecen con
mayor rapidez. Algunos fibromas pueden tener áreas ede-
matosas y no deben confundirse con mixomas o mixosar-
comas. Si se han producido necrosis, ulceración e infección
secundaria, pueden observarse varias alteraciones inflama-
torias necróticas en el tumor. Las alteraciones inflamatorias
pueden ser tan notables que el tumor pueda confundirse con
un granuloma.
Los fibrosarcomas se caracterizan por su crecimiento
agresivo y destructivo, composición celular y la inmadurez
de las células que los conforman (figura 17-42). Los gran-
des fibroblastos irregulares hipercrómicos son abundantes
y la mitosis es frecuente. Los tumores contienen menos
colágena que los fibromas y esto se concentra en tabiques
irregulares que subdividen al tumor, y cerca de éstos. Mu-
chas veces se producen regiones de necrosis en aquellos
tumores de crecimiento rápido. A veces hay edema.
Los mixomas y los mixosarcomas son más blandos que
los fibromas y los fibrosarcomas. Contienen un material visco-
so tenaz característicoque al estirarseforma hilos largos.
Los mixomas están constituidos por células estrelladas
Figura 17-42. Fibrosarcoma en la musculatura de la pechu"
ga. 120x. (Feldman y Olson.)
(Capítulo 17)
o fusiformes rodeadas de una matriz homogénea mucinosa,
ligeramente basófila. Pueden extenderse procesos citoplás-
micos largos a partir de las células estrelladas y fundirse con
fibrillas colágenas escasas.En la forma maligna (mixosar-
coma), es menos abundante el material mucinoso y los
fibroblastos son proporcionalmente más numerosos y más
inmaduros que en los mixomas (figura 17-43). La histogé-
nesis y la estructura de los tumores mixosarcomatosos pri-
marios es similar a las de los tumores fibroblásticos. La
diferencia esencial es que en los tumores mixomatosos,
las células fibroblásticas son más especializadas y capaces
de producir cantidades mayores de mucina además de los
productos ordinarios (colágena y fibrillas elásticas).
Los sarcomas histiocíticos son tumores carnosos fir-
mes constituidos por una mezcla de dos o más tipos celula-
res que, aunque morfológicamente diferentes, están de
manera estrecha relacionados histogénicamente. La carac-
terística microscópica más sobresaliente es la naturaleza
sumamente variada de los elementos celulares constitutivos
(figura 17-44). Las células pueden tener forma de uso,
presentándose de ordinarioen gruposo bandascomo en los
fibrosarcomas; elementos estrellados productores de retícu-
lo (histiocitos fijos); células fagocíticas grandes o macrófa-
gos (histiocitos libres), o varias de éstas. Además, suelen
haber múltiples formas transicionales, muchas de ellas po-
limorfas. En los tumores primarios pueden predominar las
células fusiformes, mientras que en los focos metastásicos
son más abundantes las formas histiocíticas primitivas.
Los osteomas y los sarcomas osteógenos son tumores
duros que pueden originarse en el periostio de cualquier
hueso. Los osteomas son similares en estructura al hueso,
con excepción de que faltan gran parte de los detalles
histológicos interiores. Se encuentran constituidos por una
matriz acidófila homogénea de osteomucina que contiene
colecciones de osteoblastosa intervalos regulares. Los sarco-
mas osteógenos suelen ser crecimientos infiltrativos muy
celulares que invaden y destruyen los tejidos circundantes.
Las células son fusiformes, ovoides o poliédricas y muchas
están en mitosis. Los núcleos son prominentes y el cito-
plasma es basófilo. Las células gigantes multinucleadas
pueden ser muy abundantes. Aunque un sarcoma osteógeno
suele ser una neoplasia sumamente celular de crecimiento
rápido, de células principalmente indiferenciadas, suele
tener áreas en las cuales hay suficiente diferenciación para
la producción de osteomucina. La producción de
osteomucina suele resultar suficiente para identificar a estos
tumores.
Los condromasy los condrosarcomasse desarrollan po-
cas veces en los pollos, aunque a menudo se encuentran
cartílago y hueso dentro de los fibrosarcomas o de los
mixosarcomas. Estos tumores pueden ser designados como
fibrocondroosteosarcomas. Microscópicamente, los con-
dromas poseenuna estructura típica y singular, o sea,grupos
de dos o más condrocitos situados en una matriz homogé-
nea de condromucina. Los tumores pueden separarse en
lóbulos por tiras de tejido conjuntivo fibroso. En los con-
drosarcomas hay una variación celular considerable, que va
desde el condrocito más inmaduro hasta el maduro por
completo. El primero es indiferenciado y fusiforme, mien-
tras que el último es esferoide. Los que se ubican en la zona
intermedia son polimorfos.

Figura 17-43. Mixosarcoma inducido por RSV. 240x.
(Helmboldt.)
Ultra estructura
Sólo se han examinado en detalle los sarcomas producidos
por RSV. Se han descrito células fusiformes, en forma de
macrófagos y células cebadas (22, 184). Es posible que
todas estas formas, así como aquellas que se observan en
cultivos de células de embrión de pollo tratadas con RSV,
deriven originalmente de fibroblastos de células de tejido
conjuntivo. Las células tumorales (184), son similares a las
células en los cultivos pues muestran múltiples seudópodos
y vacuolización citoplásmica pronunciada. Algunas vacuo-
las pueden contener partículas virales. Se han descrito es-
tructuras similares, aunqueno idénticas,a los cuerposgrisesen
los mieloblastos, pueden producirse "cúmulos" (184), (es-
tructuras aberrantes) en el citoplasma. En ocasiones se
producen en los nefroblastomas cartílago y tejido osteoide,
y se ha descrito su ultraestructura. Es probable que los
osteosarcomasy condrosarcomas tengan múltiples aspectos
ultraestructurales en común con estos tumores.
Hematología
La anemia es frecuente cuando los tumores afectan a la
médula óseao cuando seulceran y se producen hemorragias.
Patogénesis
Varios oncogenesviTalesse han relacionado con inducción de
sarcoma,incluyendoasrc,fps,yes, ros, seayjun, (133, 231, 246,
345,387). El producto del gen v-src en una célula infectada es
una fosfoproteína con actividad de proteína cinasa, que se
Enfermedades
neoplásicas. 459
Figura 17-44. Sarcoma histiocitico del corazón. Nótese el
carácter variado de los elementos celulares constitutivos.
240x. (Helmboldt.)
cree que induce la transformación ocasionando un desequi-
librio metabólico dentro de la célula. El crecimiento del tumor
es por medio de infección y transformación de las células
adyacentesy proliferación de las células transformadas.
Los tumores del tejido conjuntivo se originan proba-
blemente de células mesenquimatosas primitivas de origen
mesodérmico. Sus diversas formas estructurales reflejan la
dirección y el grado de diferenciación. Así, la presencia fre-
cuente de más de un tejido en un tumor es un reflejo de la
multipotencialidad de las células precursoras; por ejemplo,
los condrocitos son derivados de células mesenquimatosas
primitivas que han presentadoun proceso gradual de cambio
y maduración. Finalmente, han evolucionado los condroci-
tos maduros, que originan condromucina ademásde colágena
y fibrillas elásticas. Una diferenciación análoga se genera
durante la oncogénesis de los osteoblastos y los fibroblastos.
Los tumores más anaplásticos están constituidos por células
en las cuales se ha detenido la maduración en una etapa más
temprana.
Otros tumores
Mediante la introducción de virus MC29 en el peritoneo,
Beard (25) indujo mesoteliomas masivos de células serosas,
que se volvieron redondeadas o piriformes, formando a
menudo sólidos crecimientos papilares de células redondas
con grandes núcleos redondos y grandes nucléolos. Los
mesoteliomas resultaron altamente invasores de las estruc-
turas contiguas, como hígado, intestino, ovario y páncreas.
La metaplasia en cartílago fue común.
460 Enfermedades de las aves
Inmunidad
En condiciones naturales, la mayor parte de los pollitos se
infectaron con el ALV exógeno por los pollitos vecinos o su
entorno y, después de una viremia transitoria, desarrollaroll
anticuerpos neutralizantes de virus (NV) que aumentaron a
un título alto y persistieron durante toda la vida del ave (328,
358). Estos anticuerpos pasan a través de la yema hacia los
descendientes y proporcionan una inmunidad pasiva contra
la infección que dura de 3 a 4 semanas. Este anticuerpo
adquirido de manera pasiva, demora la infección por el AL V
(399), reduce la incidencia de tumores (41), Y la de viremia
y la pérdida de ALV (138). La concentración y la persis-
tencia de anticuerpos en el pollito está relacionada con su
título en el suero de la madre.
Los anticuerpos NV actúan restringiendo las cantida-
des de virus en el ave, lo cual a su vez puede evitar la
neoplasia, pero se considera generalmente que tienen poco
efecto directo contra el crecimiento tumoral. Asimismo, hay
linfocitos citotóxicos dirigidos contra los antígenos de la
envoltura viral en aves infectadas con AL V o RSV (20). Las
aves infectadas con el virus de leucosis/sarcoma también
originan anticuerpos contra antígenos gs, pero parece que
éstos no se encuentran relacionados con la resistencia al
crecimiento tumoral (342).
Los estudios efectuados en sarcomas Rous muestran
que el huésped que tiene el tumor también responde a los
antígenos de superficie celular relacionados con el tumor
(TASA, del inglés tumor-associated surface antigens), y
esta respuesta actúa retardando el crecimiento tumoral o
provocando su regresión. Los TASA pueden ser antígenos
estructurales virales, y afectarse por respuestas antivirales,
o tal vez sean antígenos nuevos que surgen en la célula del
tumor. Estos neoantígenos pueden ser dirigidos a virus y
especificos a virus o de huéspedes deprimidos, tal como los
antígenos embrionarios. Los TASA pueden designarse
como antígenos especificos de tumor trasplantable (TSTA,
del inglés tumor-specific transp/antation antigens), cuando
inducen inmunidad tumoral in vivo, o como antígenos de
superficie celular de transformación especifica (TSSA, del
inglés transformation-specific ce// surface antigens) cuando se
demuestran sólo en pruebas in vitro (19, 272, 384, 385). Es
poco lo que se sabeacercade la inmunidadantitumoralen
la LL. En algunas circunstancias, la inmunosupresión puede
ser concomitante a la infección por AL V. No obstante, Fadly
y colaboradores (145), observaron que las funciones inmu-
nitarias tanto de las células B como de las células T fueron
normales durante las etapas temprana y tardia de la infec-
ción con RAV-I de ALV.
Resistencia genética
Se reconocen dos niveles de resistencia genética a los tumo-
res inducidos por los virus de leucosis/sarcoma: la resisten-
cia celular a la infección viral y la resistencia al desarrollo
tumoral (6, 84, 273).
La herencia de la resistencia celular a la infección es
de tipo mendeliano simple (cuadro 17-7). Los /ocus auto-
sómicos independientes controlan las respuestasa la infec-
ción por .(osvirus de leucosis/sarcoma de los subgrupos A,
By C, y son designados tva (virus tumoral subgrupo A), tvb
(Capítulo 17)
y tvc, respectivamente. Las designaciones de genes aquí
proporcionadas, son aquellas que utilizó Crittenden (86).
(De manera reciente, el Poultry Committee o/ the United
States Department o/ Agriculture National Animal Genome
ResearchProgram, ha adoptado un nuevo sistema de nomen-
clatura para los genes.La nueva terminología seproporciona
junto con la anterior en el cuadro 17-7). Ellocus tvbtambién
controla las respuestas a los virus del subgrupo D (266) Y
se desarrolla una relación entre los loci tva y tvc (278). En
cada locus Tv, hay alelos para susceptibilidad y resistencia,
que son designados /va', tvar, tvb", tvbr y tvc', tvcr, respec-
tivamente y los alelos de susceptibilidad son dominantes
sobre los alelos de resistencia. Estos genes suelen abreviarse
como a', ar, etcétera. Es probable que haya múltiples alelos
en cada locus, codificando diferentes grados de susceptibi-
lidad, pero este asunto no lo han estudiado en detalle.
La herencia de la resistencia al virus del subgrupo E es
más compleja, con afectación e interacción de genes en dos
locus autosómicos designados como tve e 1'"(280). Un gen
de resistencia dominante, le que actúa de manera epistática,
bloquea la susceptibilidad conferida por la presencia del
alelo eS.Sin embargo,se ha informado que serequieren los ale-
los de susceptibilidad dellocus tvb para la susceptibilidad
a los virus del subgrupo E, y hay controversia acerca de la
posibilidad de que exista un locus tve separado (98, 267,
268). Estudios sugieren ellocus I~ es de hecho un locus ev,
las glucoproteínas ENV que bloquean el receptor del sub-
grupo E (318). En pollos no se ha reconocido la resistencia
genética a los virus del subgrupo J, aunque es resistente una
cantidad de otras especies aviares (283, 285). Los genes de
susceptibilidad, como el as, codifican para la presencia
de sitios receptores de un subgrupo específico de virus en
la superficie celular, que interactúan con la glucoproteína
de la envoltura viral y permiten la penetración viral y la
infección de la célula (392). Se está logrando progreso en
la identificación de la naturaleza de tales receptores (véase
Replicacíón viral). Se cree que las células resistentes en
virtud de la presencíade un gen de resistencia, como ar en el
estado homocigótico, carecen de sitios receptores específi-
cos necesarios para que se produzca la infección, aunque
puede haber una adsorción inespecífica de virus en estas
células, pero sin que se establezca infección.
Los fenotipos de susceptibilidad relacionados con es-
tos genes se designan de acuerdo con la convención que
reconocea los subgrupos de virus a los cuales la célula (C) de
pollo es resistente (/); por ejemplo; C/AE denota una célula
resistentea los subgruposA y E, pero susceptiblea los subgru-
posB, C y D; C/Odenotauna célula que no esresistente agrupo
alguno, o sea, resulta susceptible a A, B, C, D, E Y J.
La resistencia o susceptibilidad conferida por estos
genes se expresa en todas las células, ya seaque sean células
cultivadas in vitro, como fibroblastos de embrión de pollo;
células embrionarias de pollo, como las de MCA; o por
pollos después del nacimiento. Estas respuestas son aplica-
bles a los virus de leucosis o sarcoma que comparten las
mismas glucoproteínas de envoltura y por consiguiente, el
subgrupo viral, pero la mayor parte de los estudios genéticos
sellevan a cabo con subgruposapropiadosde RSV,ya que
la infección de la célula se expresa en el transcurso de unos
cuantos días por medio de un crecimiento visible de células
tumorales. Por tanto, puede determinarse el fenotipo de un

A tva TVA
ByO Itvb Tve
tvc TVC
tved TVE
,
Nota La designación de locus anterior está adaptada de Crittenden (88). La nueva designación de iocus es aquella en la que está de acuerdo
el Poultry Committee del USDA National Animal Genome Research program, 1994 El alelo designado previamente como Ivbs2, se considera
ahora como idéntico a tvbS1 La existencia de un locus tve distinto al/ocus Ivb, no se ha establecido Ahora se considera que el/ocus f, es un
locus ev, con bloqueo del receptor de virus subgrupo E mediante la expresión de una glucoproteína endógena del virus ENV
individuo mediante la inoculación de una dosis estándar
de RSV en los fibroblastos de embrión de pollo en cultivo,
con producción de focos de células transformadas en célu-
las embrionarias susceptibles, pero no así en células resis-
tentes (326). De manera similar, se inoculó RSV en la
MCA de embrión de pollo, con o sin producción de pústu-
las tumorales (95), o intracranealmente en pollitos de un
día de edad, con muerte o supervivencia como criterio
de respuesta (389) (véase Prevención y control). El fenoti-
pe de las aves individuales se puede determinar mediante el
cultivo de fibroblastos de la pulpa del tallo de pluma arran-
cada y desafiando estos cultivos con RSV (96, 282, 364).
Los pollos resistentes genéticamente, lo son a la infec-
ción e inducción del tumor por los virus de leucosis y
sarcoma de los subgrupos correspondientes, y de ordinario
no desarrollan anticuerpos (84, 91). La resistencia genética
al desarrollo tumoralla han estudiado principalmente con el
sarcoma de Rous, cuya regresión se determina por un gen
dominante R-RS-l situado dentro del complejo de histo-
compatibilidadmayor(/ocus de CMH) del pollo y localiza-
do en la región B-L (78, 168, 337). La investigación de
Heinzelmann y colaboradores (194, 195), sugiere que las
aves progresoras pueden tener un antígeno MHC que reac-
ciona de manera cruzada con un antígeno de tumor inducido
por RSV, resultando en tolerancia inmunitaria. El /ocus
MHC (Ea-B) también influye en la incidencia de eritro-
blastosis y, en un grado menor en la de LL (7). Se ha
informado cierta influencia del /ocus del antígeno linfocitico
Bu-l en la regresión del sarcomade Rous, y del /ocus de Th-l
de LL (8).
La resistencia genética al desarrollo del tumor de LL,
como la línea 6 de RPL, es conferida por las células bursales,
y no por otros elementos celulares del sistema inmunitario
como células derivadas del timo o diferentes a los linfocitos.
Parece que la incapacidad intrínseca de la célula blanco
bursal para infectarse o transformarse es el principal factor
de la resistencia (310). Baba y Humphries (3), no detectaron
alguna diferencia evidentcen el patrón de infección bursal
~n líneas susceptibles y resistentes.
Enfermedades neop/ásicas . 461
tvaS TVA*S Susceptibilidad
tva' TVA*R
tvbs1.s3 TVS*S1.S3 I Susceptibilidad
tvb' TVS*R
tvcS TVC*S I Susceptibilidad
tv¿ TVC*R 'c
tveS TVé*S Susceptibilidad
tve' TVC*R
f! Resistencia
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del agente causal
El plasma, suero y tumor son los mejores materiales para el
aislamiento del virus (305). El virus también puede ser
aislado de la mayor parte de los órganos blandos de! cuer-
po, así como de lavados bu~ales y heces (43, 327), de la
albúmina de huevos recién puestos o del embrión de 10 días
de edad de huevos puestos por gallinas que se encuen-
tran transmitiendo verticalmente el virus (361), de la pulpa
de la pluma (363) y de semen (340). Todos los virus de este
grupo son muy termolábiles y pueden preservarse durante
periodos prolongados sólo a temperaturas por debajo de
-60 °C.
El primer procedimiento desarrollado con éxito para el
aislamiento del virus fue la inoculación de pollitos suscep-
tibles (véase Sistemas huéspedes de laboratorio). Algunos
virus (por ejemplo RSV) producen pústulas en la MCA de
los huevos embrionados. Estos procedimientos han sido su-
perados de manera considerable por las técnicas de cultivos
celular más rápidas y menos costosas descritas abajo.
Debe señalarse que algunas pruebas, como la fijación
de! complemento (FC) y ELISA y posiblemente la no pro-
ductora(NP), MF, célulaR(-)Q, y anticuerpo s fluorescentes
(AF), son adecuadas para todos los virus de leucosis y
sarcoma. La prueba de factor inductor de resistencia (RIF)
sólo puede practicarse en virus que no son rápidamente
citopatógenos (ALV). Otras pruebas resultan especificas
para ciertas cepas de virus. La transformación rápida de los
cultivos de fibroblastos se producen sólo por ciertos vi-
rus de sarcoma y de los cultivos de células hematopoyéticas
sólo por virus de leucemia defectuosos. La prueba de la
actividad de la adenosintrifosfatasa es especifica para el
virus de la mieloblastosis aviar. Para los procedimientos
actuales de la gama más amplia de pruebas cruzadas, véase
Fadly (139) y Spencer (360).
462 . Enfermedades de las aves
Prueba del factor inductor de resistencia
En general, los virus de leucosis no inducen alteraciones en
las células cultivadas, excepto después de pasajesprolonga-
dos (61). Sin embargo, cuando se infectan fibroblastos de
embrión de pollo con un ALV, se vuelven resistentes a la
superinfección por un virus de sarcoma del mismo subgru-
po. Sólo los virus del mismo subgrupo interfieren entre sí
de esta manera. La propiedad de interferencia se ha emplea-
do para evaluar a los ALV mediante la prueba RIF (324), Y
también para delinear subgrupos de virus (383). En la
prueba de RIF, se inoculan cultivos de fibroblastos de
embrión de pollo, de los que se sabe son susceptible con
material sospechoso de contener un virus de leucosis. Las
células se subcultivan cuando menos tres veces a intervalo
de 3 a 4 días, y en cada pasaje se hacen pruebas de una
muestra de las células para determinar la susceptibilidad
contraRSV de los diferentessubgrupos.Como alternativa,
pueden transferirse los líquidos sobrenadantes a nuevos
cultivos de células cada cuatro días. En este caso, puede
desafiarse a las células sin subcultivos luego de 4 a 6 días
de la inoculación. Siempre se incluyen cultivos de control
infectados con ALV conocidos y cultivos no infectados
para establecer la validez de las pruebas. La presencia de un
ALV en una célula de cultivo se indica por una reducción de
10 veces o más en el número de focos producidos por un
lote estándar de RSV, cuando se compara con el número de
focos de células testigo desafiadas de manera similar. Deben
usarse varios virus diferentes para el desafio, uno de cada
subgrupo, para detectar a los ALV que pertenecen a dis-
tintos subgrupos; cada uno requiere de una placa de cultivo
celular separada para la prueba.
Pruebas para antígenos vira/es internos,
específicos de grupo
La detección del antígeno principal (p27) presente en la
porción central de los virus de leucosis/sarcoma, forma
la base de las varias pruebas diagnósticas para dichos virus.
La prueba COFAL, puede utilizarse para detectar al
antígeno gs en los cultivos de fibroblastos que han sido
inoculados, con virus (333). Las células deben ser suscep-
tibles a la infección con el virus que se busca; para obtener
un antígeno adecuado de un inóculo de título bajo, los
fibroblastos inoculados deben cultivarse durante 14 dí¡iS
antes de emplearse. Las células que se obtienen, se ajustan
a una concentración estándar, se congelan, se descongelan
y luego se usan como antígeno en la prueba. Son necesarios
varios controles, incluyendo fibroblastos no inoculados, ya
que éstos pueden contener antígeno gs derivado de virus de
leucosis endógeno. La titulación de la actividad fijadora
de complemento de los extractos de control y los cultivos
inoculados, permite diferenciar entre el antígeno viral en-
dógeno y exógeno, ya que el título de este último es mucho
más elevado. En caso de que se encuentran disponibles,
pueden emplearse fibroblastos que no expresen el antígeno
endógeno.
Debido a la dificultad en hacer la distinción entre los
antígenos gs del virus endógeno y exógeno, las pruebas de
FC directas de materiales infectados, sin pasajes en cultivo
de tejidos, son de valor limitado. No obstante, pueden
efectuarse pruebas directas en ciertas circunstancias, por
ejemplo. en albúmina de huevo (véase Erradicación).
(Capítulo 17)
El antisuero fijador de complemento contra el antígeno
gs se puede obtener de hámsters que tienen sarcomas indu-
cidos porRSV (de ordinario se usa lacepaSchmidt-Ruppin)
(333). También pueden utilizarse antisueros de conejo y
otros mamíferos preparados contra antígenos gs purificados
derivados de virus de mieloblastosis aviar (346, 365, 366).
Asimismo, se han producido antisueros en pichones que
tienen tumores inducidos por RSV (334, 336).
Se han desarrollado pruebas de radioinmunovalora-
ción (134, 331) Y ELlSA (76, 350) de alta sensibilidad para
los antígenos gs. Pueden emplearse de manera directa
para la valoración del material de prueba o indirectamente
después del cultivo de cultivos celulares inoculados por
material de prueba. Estos antígenos también se pueden
detectar en células mediante técnicas AF (212, 271). Aun-
que de manera reciente se ha identificado al suero como un
material de prueba inadecuado para la detección de ALV
exógeno mediante ELISA directa (287), se puede probar
una variedad de muestras para la presencia de ALV por
medio de ELISA. Para la detección de ALV exógeno, las
muestras se inoculan en fibroblastos de embrión de pollo
que son resistentes de manera genétic~ al subgrupo E de
ALV. Luego de 7 a 9 días, los lisados celulares se prueban
para la presencia del antígeno gs de ALV mediante ELISA
(139,350). Se encuentran disponibles de manera comercial,
el anticuerpo anti-p27 de conejo que se utiliza para cubrir
las placas de ELISA y el conjugado anti-027 de conejo, así
como equipos completos para aplicar ELISA con el fin de
detectar al antígeno gs de ALV.
Pruebas basadas en mezcla fenotípíca de virus
Los tibroblastos de embrión de pollo se pueden infectar con
cepas de envoltura defectuosa de RSV (por ejemplo, BH-
RSV) para producir células transformadas que no son pro-
ductoras de RSV infecciosos de subgrupo A-D. La
superinfección de un cultivo de células NP por un virus
colaborador de leucosis, ocasiona como resultado la pro-
ducción de RSV infeccioso, el cual es detectable en el
líquido sobrenadante por medio de valoraciones en cultivos
de tibroblastos de embrión de pollo susceptible, y forma la
base de la prueba de activación de las células NP (313).
Se describieron diversas variantes de la prueba. La activa-
ción de la célula NP, es un ejemplo de la mezcla fenotípica
de virus (véase Etiología). Las células NPde embriones con
virus endógenos de subgrupo E pueden producir de manera
espontánea un RSV de subgrupo E por complementación
del RSV defectuoso de envoltura del subgrupo E. En la
valoración de la producción de RSV después de la activa-
ción, luego es necesario usar cultivos de tibroblastos resis-
tentes al subgrupo E, pero susceptibles a los subgrupos A,
B, C, D y J (células C/E).
Una prueba útil de activación modificada NP utiliza
células de codorniz japonesa que han sido transformadas
con BH-RSV de envoltura defectuosa. Estas células no
productoras R( -)Q pueden activarse para producir RSV
infeccioso mediante cultivo conjunto con células C/E infec-
tadas con el LLV exógeno bajo la prueba, proporcionando
así la prueba de célula R(-)Q (100).
Otra variante de la prueba de la célula NP es la prueba
de MF (259,305), en la cual cultivos de tibroblastos C/O (o
sea, células susceptibles a todos los subgrupos de virus)

pretratadas con dextrano DEAE, se infectan de manera
intensa con RSV de subgrupo E (RAV-O), con producción
de células RSV transformadas. Cerca de 24 horas después,
se descarta el líquido sobrenadante y se infectan los cultivos
con el material de la prueba. Los cultivos se incuban durante
siete días y se toma el líquido del cultivo, se congela, se
descongela, se centrifuga y se valora para RSV infeccioso
en fibroblasto CtE. Como se excluye el RSV de subgrupo E,
la presencia de focos de RSV indica la presencia de ALV
exógeno en el material de prueba. Deben incluirse varios
controles en la prueba.
También se han desarrollado variantes de estaspruebas
con el fin de detectarvirus endógenosdel subgrupo E, asícomo
también expresión de la glucoproteína de envoltura del
subgrupo E en células de pollo, denominada "factor auxiliar
del pollo" (chf) codificado parael genomaviTalendógeno(100).
Enfermedades neoplásicas . 463
NP resistentes genéticamente; y en la prueba de MF, pueden
aprovecharse células resistentes genéticamente en la fase
de mezcla. En las pruebas NP y MF, puede colocarse lí-
quido flotante de la fase de activación o de mezcla (que
contiene RSV del mismo subgrupo que el ALV) en células
o embriones resistentes genéticamente, o utilizarse en una
prueba de interferencia con un virus de leucosisde subgrupo
conocido.
Pruebas ;nmunoh;stoquím;cas
Se han usado pruebas de AF directa (212) e indirecta (271),
para detectar antígenos virales en cultivos de fibroblastos
de embrión de pollo. Cuando se utilizan antisueros gs de
mamífero, y se fijan las células en acetona, la prueba se
vuelve análoga a la prueba COFAL. Los sueros aviarios son
específicos a subgrupo o aun específicos de tipo (271).
También se han descrito otras técnicas inmunohistoquími-
cas (121,135,172,170).
Valoraciones de enzimas
El AMV tiene en su superficie una enzima (ATPasa) que
desfosforila al adenosin trifosfato. Esta actividad se pue-
de aprovechar como una valoración cuantitativa para determi-
nar la cantidad de virus presente en el plasma de pollos
infectados,o en líquidos sobrenadantesde cultivos de mielo-
blastos(27).
Todos los virus de leucosis/sarcomacontienen transcrip-
tasa inversa (368). La detección de esta enzima, ya sea de
manera directa cuando se usa la plantilla correcta (213, 372)
o indirectamente,cuando se emplea la radioinmunovaloración
(265), es una indicación de la presencia del virus.
Detección de los ácidos nuc/eicos vira/es
El análisis de hibridización por mancha del DNA o RNA
viral en los extractos celulares, se emplea cada vez más para
la detección de virus en la investigación de virus de tumores
aviares (396, 397). Se puede utilizar una prueba de RCP,
especifica para el subgrupo A de ALV, para detectar el DNA
proviral y el RNA vira! en varios tejidos provenientes de
pollos infectados con AL V (381). Una prueba PCR, que uti-
liza cebadores basados en las secuencias LTR provirales en
la región 3' (U3) y aquellas secuencias U5 conservadas,
puede utilizarse para detectar ALV exógenos, pero no aque-
llos endógenos (348).
Transformación hematopoyética
El AMV infectará cultivos del tejido hematopoyético aviar
e inducirá transformación focal en mieloblastos. Las valo-
raciones de ordinario se basan en una respuesta de todo o
nada en la cual se califican los cultivos individuales como
positivos o negativos (J 4, 245). Se han desarrollado valora-
ciones que se concentran en mieloblastosis, eritroblastosis
y otros virus defectuosos de leucemia (J 76, J77, 248). Las
células de médula ósea de pollo cultivadas, son útiles en el
aislamiento y la propagación de los virus de transformación
aguda, recuperados a partir de casos de leucosis mieloide
inducida por HPRS-JO3 de ALV (286).
Transformación de fibroblastos y citopatologia
En los cultivos de fibroblastos de embrión de pollo sensible,
los virus de sarcomaproducen focos de células transformadas
464 . Enfermedades de las aves (Capítulo J 7)

In vivo
Inoc pollo 1 Susceptible a LL LL Pollo s genéticamente 270
día lA resistentes
Inoc pollo 1 Susceptible a eritrot Eritro Pollos genéticamente 63
día lA resistentes
Inoc embrí6n 11 Susceptible a eritro Eritro Pollos genéticamente 43
días IV resistentes

Cultivo celular 12; + 6

RIF Seudotipos RSV Resistencia a la Desafíode virus de
Células C/E formación de focos subgrupo conocido
RSV en CC
COFAL Antisuero de Hamster Fijación de Células genéticamente 14 + 1
Células C/E complemento resistentes
ELlSA Antisuero ligado a enzima Cambio de color del Células genéticamente 14 + 1
Células C/E sustrato resistentes
NP Células NP (pollo o Focos de RSV en CC Células genéticamente 8+6
codorniz) resistentes o prueba RIF
con virus de leucosis de
subgrupo conocido
PM Células RSV (RAV-O), C/O Focos de RSV en CC Células genéticamente 5+6
y C/E resistentes o prueba RIF
con virus de leucosis de
subgrupo conocido
Nota G/E, células resistentes genéticamente a la infección con virus del subgrupo E, pero susceptibles a los virus de otros subgrupos; C/D,
células fenotípicamente susceptibles a los virus de todos los subgrupos; COFAL, fijación de complemento para los virus de la leucosis aviar;
CC, cultivo celular; ELlSA, ensayo inmunosorbente ligado a enzimas; eritro, eritroblastosis; lA, intraabdominal; IV, intravenoso; LL, leucosis
linfoide; NP, no productor; RIF, factor inductor de resistencia; RSV, virus del sarcoma de Rous; RSV, (RAV'-O), virus del sarcoma de Rous con
colaborador endógeno
* Pollos susceptibles a infección por el virus de LL ya formación de tumor de LL, por ejemplo, línea de pollos 151.
t Pollos susceptibles a infección por virus y al desarrollo de eritroblastosis (o mieloblastosis)
* Número aproximado de días necesarios para cultivar al virus más el número de días para indicar su presencia

de modo morfológico, que se pueden observar microscópi- Pruebas

camente después de 4 a 5 días (figura 17-20) y macroscó-
picamente luego de 10 días (371). Los focos están
constituidos por células redondas refráctiles que for-
man múltiples capas. La morfología de las células transfor-
madas y la forma del foco que se produce, resultan
característicos del virus infectante. El virus de sarcoma
también activa células NP, produce el antígeno gs fijador de
complemento, y puede detectarse por la técnica AF. Varios
virus defectuosos de leucemia aguda, también pueden trans-
formar fibroblastos de pollo (177).
Los virus de leucosis de los subgrupos B y D inducen
efectoscitopáticosenel cultivo decélulas(175, 211). Como esta
propiedad está restringida a unos cuantos virus, no puede
usarse como una valoración para virus de campo.
Serología
El plasma,sueroo la yemade huevosonadecuados
parala
determinaciónde anticuerpos.
La neutralización del seudotipo RSV, es indicadora de in-
fección reciente o pasadacon un virus de leucosis o sarcoma
del mismo subgrupo y de un tipo igualo similar. Un virus
de un subgrupo no será neutralizado por anticuerpos provo-
cados por un virus de un subgrupo distinto (383). De ordi-
nario, se mezcla una dilución de 1:5 de suero inactivado por
calor (56 °C por 30 minutos) con una cantidad igual de una
preparación estándar de RSV de un seudotipo conocido;
después de la incubación se cuantifica el virus residual por
uno de muchos procedimientos, y la valoración con cultivo
de células es el utilizado más comúnmente (328). Para la
detección de anticuerpos hacia ALV, se puede utilizar una
prueba de microneutralización que utiliza ELISA para de-
tectar virus residuales (149).
De manera más reciente, se ha descrito una prueba de
absorbancia indirecta de inmunoperoxidasa (239) y pruebas
ELISA (240, 352, 377), para la detección de anticuerpos.
Existen de manera comercial equipos de ELISA para la
detección de anticuerpos para ALV.

Serotipos
Los virus del grupo de leucosis/sarcoma aviarios que se
presentan en pollos han sido divididos en seis subgrupos (A,
B, C, D, E Y J) con base en los rangos de huéspedes en
células genéticamente susceptibles o resistentes, espectro de
interferencia y antígenos de envoltura viral (antígenos neu-
tralizantes) (283, 396).
Los virus de subgrupos distintos pueden distinguirse
por la capacidad de los antisueros monovalentes para neu-
tralizarlos. A pesar de ello, aunque de ordinario hay cierta
neutralización cruzada entre virus que pertenecen al mismo
subgrupo, la cinética de la neutralización varía y la forma
de las curvas de los sistemas heterólogos difiere de aque-
llas de los sistemas homólogos. No hay antígenos de neu-
tralización comunes entre los virus de diferentes subgrupos,
excepto para una relación entre los subgrupos B y D. El
diagnóstico de infección por medios serológicos requiere
emplear los representativos de todos los serotipos. Pueden
utilizarse los propios virus de leucosis, pero con mayor
frecuencia se aprovechan seudotipos de RSV en las pruebas
de neutralización.
Diagnóstico diferencial
Leucosis linfoide
La LL y la enfermedad de Marek (EM) se pueden identificar
sólo con dificultad, debido a que en ambas enfermedades
pueden producirse tumores linfoides similares en los mis-
mos órganos viscerales, durante el mismo periodo de edad.
Las lesiones viscerales de estas dos enfermedades no pue-
den diferenciarse mediante examen macroscópico. En la
mayor parte de los casos, es posible determinar el diagnós-
tico con un examen microscópico cuidadoso; no obstante,
es necesario disponer de una experiencia considerable. Para
llegar a una decisión, deben considerarse la historia, signos,
lesiones macroscópicas y microscópicas, y la citologia. Esta
sección describirá puntos que deben recibir una atención
especial (54, 137,308).
De ordinario, la LL no se produce antes de las 14
semanas de edad, y la mayor parte de la mortalidad sucede
entre las 24 y 40 semanas. Por otra parte, la EM puede ori-
ginarse tan tempranamente como a las cuatro semanas,y el
punto máximo de mortalidad varia de lOa 20 semanas.
Ocasionalmente, las pérdidas continúan y pueden alcanzar
un nivel máximo después de 20 semanas.
Los tumores nodulares de la bolsa a menudo se pue-
den palpar a través de la cloaca en las aves infectadas con
AL V. La parálisis relacionada con las lesionesmacroscópicas
en los sistemas nerviosos autónomo y periférico, y las lesio-
nes macroscópicas del iris ("ojo gris") son especificas para
laEM.
Como se menciona antes, la bolsa de Fabricio tiene una
función central en el desarrollo de la LL. Cuando hay
tumores linfoides distintivos focales o nodulares en la bol-
sa, puede establecerse un diagnóstico de LL. A veces, estos
tumores son sumamente pequeftos y pueden pasar inadver-
tidos. En algunas aves, la EM induce una atrofia prematura
de la bolsa; en otras, la bolsa puede resultar tumoral, en
cuyo caso las paredes y los pliegues pueden estar engro-
sados por infiltración interfolicular de linfocitos pleomor-
foso En contraste, los tumores interfoliculares de la bolsa
Enfermedades
neoplásicas . 465
constituidos por grandes linfocitos uniformes suelen ser
comunes con la LL.
La infiltración linfoide microscópica en los nervios,
que forma manguitos alrededor de las pequeñas arteriolas
en la materia blanca del cerebelo, y el patrón folicular de la
infiltración celular linfoide en la piel, característicos de
la EM, no se presentan con la LL.
Citológicamente, los tumores de la LL están constitui-
dos en general por una población homogénea de linfoblastos
(véase figura 17-27). En contraste, los tumores de la EM
suelen contener células linfoides que varían de tamaño y
madurez desde linfoblastos hasta linfocitos pequeños,
y también puede haber células plasmáticas. Las tinciones
especiales, como el verde metil pironina, son de utilidad
para la citología. Los linfoblastos inmaduros característicos
de los tumores de la LL son sumamente pironinofilicos,
mientras que los linfocitos medios y pequeños que predo-
minan en los tumores de la EM no se tiñen con pironina.
Los tumores de laLL están constituidos casi totalmente
por células B, y tienen marcadores de 19M en la superficie,
mientras que de 60 a 90% de las células de EM son células
T que carecen de marcadores de IgM, y sólo cerca de 3 a
25% son células B. Además, de 0.5 a 35% de las células
tumorales en la EM tiene un antígeno de superficie celu-
lar relacionado con tumor (MATSA), que está ausente en las
células tumorales de LL (22, 254, 255, 299).
Otras enfermedades que se pueden confundir con la LL
son eritroblastosis, mieloblastosis, mielocitomatosis, pulo-
rosis, tuberculosis, enterohepatitis, enfermedad de Hjarre y
degeneración grasa del hígado.
Eritroblastosis
Aunque las lesiones macroscópicas del hígado, bazo y
médula ósea proporcionan las bases para un diagnóstico
presuntivo, un diagnóstico firme debe basarseen el hallazgo
de números abundantesde eritroblastos por examen micros-
cópico y un frotis de sangrey corteso frotis de hígado y médula
ósea. Los pollos en las etapastempranas de la enfermedad,
o sin signos obvios, pueden pasar fácilmente inadvertidos a
menos de que se practique un examen microscópico.
La eritroblastosis con anemia concurrente a menudo es
difícil de diferenciar de la anemia provocada por causas no
neoplásicas. En la eritroblastosis, de ordinario hay un defec-
to en la maduración de los eritroblastos, que origina la
presencia de un número abundante de éstos y muy pocos
eritrocito s policromos. En el caso de la anemia, se produce
por lo común lo contrario. La eritropoyesis extramedular y
la éstasis de eritroblastos en los sinusoides suelen ser más
notables en la eritroblastosis que en la anemia.
La eritroblastosis puede distinguirse de la mieloblasto-
sis por las bases siguientes: en la mieloblastosis, el hígado
suele tener un color rojo pálido y la médula ósea es blan-
quizca, mientras que en la eritroblastosis, el hígado y la
médula ósea suelen tener un color rojo cereza (véase figura
17-30B,C). En la mieloblastosis, las células se acumulan
intravascular y extravascularmente, mientras que en la eri-
troblastosis siempre son intravasculares. El eritroblasto y el
mieloblasto pueden ser difíciles de distinguir. Los eritro-
blastos tienen un citoplasma basófilo y un halo perinuclear;
los mieloblastos a menudo tienen algunos gránulos (véase
figura 17-300, E).
466 . Enfermedades de las aves
Los eritroblastos son células del sistema eritropoyético
y pueden diferenciarse de células del sistema mielopoyético
con base en la presencia de ciertos marcadores. Así, los
eritroblastos tienen marcadores eritroides que comprenden
a la hemoglobina, histona H5 específica para eritrocito de
pollo y antígeno de superficie celular específica para eritro-
cito de pollo detectada por inmunofluorescencia. Los mie-
loblastos y los mielocitos tienen marcadores mieloides que
incluyen la adherencia y la capacidad fagocítica, receptores Fc
determinados por formación de roseta, antígeno de superfi-
cie celular específico para granulocito y macrófago, detec-
tado por medio de inmunofluorescencia, y dependencia para
la formación de colonias del factor estimulante de colonias
(177,247).
La eritroblastosis puede distinguirse de la LL por la
naturaleza y distribución de las lesiones. Microscópicamen-
te, el citoplasma de los linfoblastos resulta un tanto menos
basófilo que el de los eritroblastos, y también hay una
relación nuclear-citoplásmica mayor que en las últimas
células. Los linfoblastos son más variables en tamaño y
forma que los eritroblastos, pero todos están en la misma
etapa de desarrollo primitivo. Los lifoblastos tienden a tener
un núcleo ovoide más que esférico y una red de cromatina
más fina y de aspecto más delicada.
Los mielocitomas se distinguen fácilmente de la eritro-
blastosis.
Mieloblastosis
Como en la eritroblastosis, un diagnóstico tentativo se pue-
de basar en lesiones macroscópicas; sin embargo, esas son
a menudo tan semejantes a las de la leucosis linfoide que no
puede establecerse el diagnóstico específico sin el examen
de un frotis de sangre. El examen de cortes de hígado o
médula óseaes útil cuando es dudosa la identificación del
tipo celular. El mieloblasto es en promedio más pequefio
que el eritroblasto o linfoblasto; su citoplasma es más aci-
dófilo y es poligonal o angular. El núcleo es menos vesicu-
loso; el nucléolo, aunque está presente no se observa con
tanta frecuencia ni es tan notable como en las otras dos
leucosis. Los mieloblastos también tienen marcadores fisio-
lógicos, que los identifican como miembros de las series
mieloides (véase Diagnóstico diferencial, Eritroblastosis).
Mielocitomatosis
El carácter y la localización distintivos de los tumores
proporcionan la base para el diagnóstico, el cual se puede
verificar mediante examen de un frotis teñido o un corte de
tumor. Los tumores macroscópicos deben diferenciarse
de mieloblastosis, LL, osteopetrosis y procesos necróticos
o purulentos o de ambos tipos, que se producen en la
tuberculosis, pulorosis e infecciones micóticas.
Hemangioma
Los hemangiomas en la piel debendiferenciarsede heridas,
hemorragiasde los foliculos de las plumasy canibalismo.
Los que se encuentranen los órganos visceralesdeben
distinguirsede las hemorragiasy los sarcomas.
Tumores renales
Debe sospecharsede tumores renales cuando se encueniran
nódulo s tumorales o grandes masas sólo en el riñón, o están
(Capítulo J7)
suspendidas de la región lumbar. El diagnóstico se puede
verificar por medio de examen microscópico. Los tumores
deben diferenciarse de otras causasde crecimiento de riñón,
incluyendo hematomas, LL y acumulación de uratos.
Osteopetrosis
Las lesiones óseas de los casos avanzados son sufi-
cientemente distintivas como para no presentar dificul-
tad diagnóstica. Los cortes transversales y longitudinales
de los huesos largos son de utilidad para detectar las exós-
tosis leves y las endóstosis, en particular en las etapas
iniciales.
Entre otras osteopatías, el raquitismo y la osteoporosis
pueden diferenciarse de la osteopetrosis por su formación
epifisaria de material osteoide o hueso poroso. En la perosis
hay un retorcimiento y aplanamiento de la pierna, mientras
que la estructura ósea permanece normal.
Tumores del tejido conjuntiva
Estos tumores suelen ser fáciles de distinguir de las leucosis.
No deben confundirse con grimulomas (enfermedad de
Hjarre, tuberculosis, pulorosis) que resultan por traumatis-
mos, mielocitomas o leiomiomas.
TRATAMIENTO
No se han encontrado medidas terapéuticas prácticas para
el tratamiento de las enfermedades del complejo de leucosis
aviar. Al evaluarse los agentes terapéuticos potenciales,
debe considerarse que pueden producirse remisiones tem-
porales de los signos clínicos de manera espontánea. Todos
los intentos para tratar las neoplasias inducidas por virus han
arrojado resultados negativos o no reproducibles.
PREVENCiÓN Y CONTROL
Erradicación
Los ALV exógenos pueden erradicarse de las parvadas.
Hasta 1977, la erradicación sólo era aplicable para las
parvadas experimentales o libres de patógeno s especificos
especiales,pues los métodos usadoseran prolongados, com-
plicados y costosos. Desde entonces, la erradicación de las
parvadas comerciales se ha vuelto factible con el empleo de
las técnicas de Spencer y colaboradores (361).
La erradicación de la infección por ALV depende de la
rotura de la transmisión vertical del virus de la madre
hacia su progenie. Con el fin de establecer una parvada libre
de leucosis, es necesario incubar, criar y conservar en aisla-
miento a un grupo de pollos libres de infección congénita.
Para lograr lo, los embriones deben obtenerse de madres que
no estántransmitiendo el virus a su progenie. En los trabajos
iniciales acerca del desarrollo de criaderos libres de ALV,
se usaron o recomendaron varios métodos para seleccionar
madres. La madre seleccionada para producir la siguiente

generación que se espera esté libre de virus fueron: 1) In-
munes, no diseminadoras de virus. Seseleccionaron gallinas
con anticuerpos suponiendo que tenian menor probabilidad
de diseminar virus que los ejemplares sin anticuerpos. Se
criaron pollitos de éstas que no transmitieron virus a sus
embriones, con base en pruebas de cuando menos tres em-
briones/gallina (199).2) No inmunes, no diseminadoras de
virus. Las gallinas sin anticuerpo s se seleccionaron bajo la
suposición de que nunca hablan sido infectadas y que te-
nian menor probabilidad que las gallinas con anticuerpos
de convertirse en diseminadoras intermitentes (228). 3)
Gallinas no virémicas independientementedel estadoinmuni-
tario. Éstas se identificaron y emplearon para proporcionar
reemplazos; sin embargo, se requirieron pruebas hasta la
cuarta generación,antesque los criaderos estuvieran libres de
viremias,yno sedescartóla infección en las no virémicas(403).
La aplicación de la erradicación a las parvadas comer-
ciales ha dependido de relaciones entre las infecciones por
virus en gallinas, huevos, embriones y pollitos (361): 1) La
albúmina de huevo puede contener ALV exógeno y anti-
geno gs, y ambos suelen encontrarse juntos. 2) Hay una
fuerte relación entre ALV o antigeno gs en la albúmina de
huevo y ALV en los hisopos vaginales. 3) Hay una relación
entre AL V en los hisopos vaginales o en la albúmina de huevo
y ALV en embriones de pollo y pollitos recién nacidos,
consecuentemente las gallinas con una baja probabilidad de
producir embriones infectados son gallinas negativas para
el virus (o al antígeno gs) mediante prueba de hisopos
vaginal, o gallinas que producen huevos con albúmina libre
de virus o antígeno gs. Comúnmente, el virus en los hisopos
vaginales o cloacales se pueden detectar por medio de
pruebas ELISA, NP o MF, y en la albúmina de huevo por
medio de pruebas de ELISA o COFAL directa. Es improba-
ble que una prueba simple detecte a todas las gallinas
diseminadoras potenciales. Un problema que se presenta en
la aplicación de la prueba de ELISA a la clara de huevo o a
los hisopos, es la necesidad de diferenciar las reacciones
positivas debidas a la presencia de antígeno gs derivado del
AL V endógeno o locus, de reacciones a causade la presencia
de infección con ALV exógeno (200). Las reacciones que
se deben a esta última suelen ser de manera notable más
elevadas, pero el delimitar fronteras entre las infecciones
con virus endógenos y exógenos a veces es dificil, y un tanto
arbitraria. Las reacciones altas ocasionadas por virus exó-
geno son más claras con muestras de albúmina de huevo que
con hisopos (93). Hay posibilidades de que los anticuerpos
monoclonales desarrollados contra la proteina p27 se usen
en las pruebas ELISA para diferenciar entre infecciones
endógenas y exógenas (227); también podrá ser útil una
PCR que utiliza cebadores basadosen el LTR proviral (348).
Un procedimiento para la erradicación de ALV inclu-
ye: 1) selección de huevos fértiles de gallinas negativas en
la prueba de albúmina de huevo o hisopo vaginal (104, 143,
260, 281); 2) crianza de pollos en aislamiento en grupos
pequeños (25 a 50) en jaulas con piso de alambre, evitando
el sexado manual (144), y vacunación con una aguja común
(111), para prevenir la propagación mecánica de cualquier
infección residual; 3) llevar a cabo pruebas en pollos para
la detección de ALV mediante una valoración biológica
en la sangre, descartando reactores y pollos en contacto
(143, 144,260,263,348); y 4) crianza de grupos libres de
Enfermedades neoplásicas . 467
ALV en aislamiento. En la práctica, la selección de gallinas
con un índice bajo de diseminación es un requerimiento más
sencillo de cubrir que las pruebas en pollos y crianza en
aislamientos subsecuentesnecesarias para lograr una erra-
dicación completa. En consecuencia, algunas empresas de
reproductoras sólo están concentrándose en la reducción del
índice de infección mediante pruebas en la gallina. Se han
comunicado progresos en la reducción de los índices de
diseminación de virus para muchas líneas, aunque algunas
respondieron pobremente (263). La respuesta pobre a la
selección no fue inherente en las líneas, sino pareció rela-
cionarse con factores ambientales (146). Para una revisión
de éstos y otros métodos de control, véase Spencer (359)
y de Boer (110).
Los pollitos son más susceptibles a contraer infección
por ALV durante el periodo de inmediato posterior al naci-
miento. Aunque es posible que pollitos, en la misma nace-
dora, congénitamente infectados sean la fuente principal de
esta infección, hay varios procedimientos que pueden redu-
cir o elíminar el resto de infección de poblaciones previas.
Las incubadoras, nacedoras y todo equipo debe limpiarse
con minuciosidad y desinfectarse entre cada uso. No deben
utilizarse de nuevo las cajas para pollitos, y cada granja debe
tener idealmente sólo un grupo de pollos. El peligro de
introducir cepas de virus no presentes todavía en la pobla-
ción, puede eliminarse si no se mezclan los huevos o pollitos
de orígenes distintos, y estos últimos se crían bajo condicio-
nes de aislamiento que prevengan la contaminación cruzada
de parvadas.
Se ha informado que la vacunación de pollos con AL V
virulento a las ocho semanas de edad previene la disemina-
ción de virus hacia los huevos y facilíta la erradicación de
los virus de leucosis (314), pero esto no lo pudieron confirmar
Okazaki y colaboradores (262). Algunos informes (230),
indicaron que mientras los pollos vacunados a las ocho
semanasde edado más no suelendiseminar virus a sushuevos,
puedenalojarlos, particularmenteen los leucocitosy en el bazo.
Selección para resistencia genética
La frecuencia de los alelos que codifican la susceptibilidad
y la resistencia celular a la infección por virus exógenos de
leucosis/sarcoma (véase Patogénesis y Epizootiología) va-
rían de manera considerable entre las líneas comerciales de
pollos (90, 249). En algunas líneas, pueden encontrarse
elevadas frecuencias de un alelo resistente naturalmente. En
otras, las frecuencias de los alelos resistentes puede aumen-
tar mediante selección artificial. En la práctica, el énfasis se
establece en la resistencia al virus de subgrupo A predomi-
nante, y a veces también al subgrupo B.
En la selección artificial, pueden determinarse los ge-
notipos de pares desconocidos en una prueba de progenie,
mediante el acoplamiento con aves probadoras recesivas del
subgrupo en cuestión (por ejemplo, arar para virus de sub-
grupo A) (269). Dependiendo de la segregación de crías
susceptibles y resistentes en un acoplamiento particular,
puede determinarse el genotipo del progenitor desconocido.
La identificación fenotípica de la progenie en la prueba
puede ser determinada por medio de inoculación de RSV en
la MCA, calificándose al embríón como suceptible o resis-
tente con base al recuento de pústulas (95), o inoculación
468 . Enfermedadesde las aves
intracraneal de RSV en polluelos recién nacidos, clasifican-
do éstoscon baseen muerte o supervivencia (389). El primer
método es preferible y tiene muchas ventajas.
Crittenden (83, 84), expuso algunos de los problemas
que surgen con este procedimiento. Los virus mutantes
tienen una mayor probabilidad de superar la resistencia de
un gen simple que el relacionado con un efecto de gen múltiple,
y entonces se puede favorecer a los subgrupos mutantes. En
una población huésped resistente a la penetración de virus,
puede no haber una selección eficaz para la resistencia al
desarrollo de neoplasias; por esta razón, pueden predominar
los virus mutantes. Es probable que la selección pasadapara
la viabilidad del huésped haya aumentado la resistencia de
aves infectadas al desarrollo de neoplasias.Este tipo de resis-
tencia está mal definido, pero puede controlarse por un
número de genes y es consecuentemente más dificil de
superar por mutación viral. Hay un prospecto de que tal vez
sea posible controlar las infecciones por ALV, mediante el
desarrollo de parvadasresistentesa través de transgénesis(86).
Inmunización
El posible empleo de vacunas antivirales para aumentar la
resistencia del huésped resulta muy atractivo. Sin embargo,
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varios medios, Burmester (44) demostró que la capacidad
de estas preparaciones de virus para inducir anticuerpos se
destruía casi concurrentemente con la inactivación. Aunque
se ha logrado cierto éxito con virus inactivados, los proce-
dimientos no son adecuados para la aplicación en campo.
Los intentos para producir cepas atenuadas de virus que no
induzcan la enfermedad han fracasado (264).
Se ha conseguido algún éxito en los intentos por incre-
mentar la resistencia del huésped al RSV mediante inmuni-
zación con antígenos virales o celulares (29, 272). Se
justifica la práctica de procedimientos similares para estu-
diar la inmunidad en la leucosis linfoide.
Recientemente, se han producido ALV recombi'lantes
con características de RAV-O, que sin embargo expresan
glucoproteínas de envoltura de subgrupo A, lo cual puede
tener potencial como vacuna (72, 236, 400).
A pesar de ello, los pollitos infectados de ma-
nera congénita son inmunológicamente tolerantes y,
por tanto, no pueden inmunizarse aun en caso de que se
disponga de una vacuna adecuada. Por mala fortuna, estos
pollos constituyen la fuente principal de transmisión
de virus y son los que tienen mayor probabilidad de desa-
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INTRODUCCiÓN E HISTORIA
La reticuloendoteliosis (RE) designa a un grupo de síndromes
patológicos ocasionadospor retrovirus del grupo del virus de la
reticuloendoteliosis REY. Los síndromes de la enfermedad
comprenden: 1) neoplasiasagudasde células reticulares, 2) un
síndrome de enfermedad con reducción del crecimiento, y
3) neoplasia crónica del tejido linfoide y de otros.
El REY aislado inicialmente, la cepa T, fue obtenido
en 1958 de un pavo con linfomas viscerales y fue pasado de
manera seriada más de 300 veces en pavos y pollos (160).
Aunque estos autores consiguieron considerables datos ex-
perimentales del virus durante el periodo de 1958 a 1960,
la publicación se demoró por desgracia debido a que no se
reconoció inmediatamentela naturalezasingular de esteaisla-
miento viral (31). Sevoian obtuvo este virus de Twiehaus y
lo encontró agudamente oncógeno, y origen de la muerte de
pollitos pequefios de 6 a 21 días después de la inoculación
(176). Theilen y colaboradores, confirmaron la oncogenici-
dad aguda de la cepa T para pollos jóvenes, pavos y codorniz
japonesa; estos autores fueron los primeros en designar a
esta enfermedad como una reticuloendoteliosis, con baseen
la célula prominente en la lesión neoplásica (200).
La cepa T es defectuosa para la replicación en los
cultivos de tejidos de fibroblastos de pollo, y que posee
El autor reconoce con gratitud las contribuciones del Dr. T.N.
Fredrickson y del Dr CF Helmboldt a este capítulo
(Capitulo17)
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oncogenicidad aguda (76, 77). Las colonias de cepa T
también contienen un REY colaborador que replica en
cultivos de fibroblasto de pollo, pero que carece de propie-
dadesoncógenas agudas (76). El virus colaborador ha sido
designado de manera variable como REY -A (76) o como cepa
T no defectuosa(228).
El grupo REY ahora incluye la cepa T, virus sincitial
del pollito (47), virus de la anemia infecciosa del pato (111),
virus de la necrosis esplénica (204), y a otros aislamientos
obtenidos a partir de pavos, pollos, patos, faisanes y gan-
sos (véase 42).
La replicación defectuosa y la oncogenicidad agu-
da parecen ser propiedades singulares de la cepa T. Todas
las demás cepas hasta ahora caracterizadas, incluyendo
la cepa T de virus colaborador, no son defectuosos (re-
plicación competente). Los REY no defectuosos originan
la enfermedad con reducción del crecimiento y la enfer-
medad neoplásica crónica, las cuales se desarrollan de
manera natural. No se sabe si la neoplasia aguda de célula
reticular, inducida por la cepa T se produzca en la naturale-
za. Por consiguiente, aunque desde hace mucho tiempo se
ha reconocido como el prototipo REY, es claramente atípica
del grupo.
Por una variedad de razones, la RE ha recibido una
atención poco común por parte de los investigadores, si se
toma en consideración que no representa un problema eco-
nómico de orden mayor. Las enfermedades neoplásicas
agudasy crónicas representan (con la enfermedad de Marek
y la leucosis linfoide) un tercer grupo etiológicamente
diferentes de neoplasias virales aviares. La enfermedad

neoplásica crónica crece de manera esporádica provocando
muertes significativas y pérdidas por decomiso en parvadas
de pavos y de manera más reciente en parvadas de pollos en
el Medio Este REYes un contaminante potencial de las
vacunas aviares. En pollos, los diversos síndromes neoplá-
sicos inducidos por REY, se asemejan tanto a la leucosis
linfoide como a la enfermedad de Marek, y a varios otros
síndromes no tan bien definidos (74). Se considera que la
reticuloendoteliosis es un buen modelo para el estudio de
la leucosis linfoide en pollos y para las enfermedades neo-
plásicas e inmunosupresoras inducidas por otros virus en
humanos y otras especies de mamíferos. Los virus de la
reticuloendoteliosis se han utilizado como vectores de ex-
presión, con el fin de insertar genes extraños en células de
pollos y mamíferos; tales vectores pueden tener diversos
usos, desde la producción de pollos transgénicos (24, 181),
hasta terapia génica en humanos (56).
Con los REY, no se ha relacionado ningún riesgo para
la salud pública. El amplio rango de huéspedes de los REY,
el cual incluye a ciertos tipos de células de mamíferos (1,
215) Y homología en secuencias, que sugieren una relación
evolucionaria con los retrovirus de mamíferos (11, 100), ha
originado preocupaciones (91), pero no existe una evidencia
directa que apoye alguna participación de los REY en
infecciones o enfermedades humanas. Se ha citado (56) a la
falta de riesgos en salud pública, como un apoyo para los
vectores REY con fines terapéuticos en humanos.
Pueden consultarse otras revisiones acerca de la re-
ticuloendoteliosis (6, 22, 56, 150, 123, 146, 152).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
En pavos, la forma neoplásica crónica de RE parece desa-
rrollarse de maneranatural, aunquede modo esporádico.
Además del aislamiento original por Robinson y Twiehaus
(160), se han descrito otros brotes en EVA (142, 187, 223,
225), Inglaterra(117) e Israel (83). También seha informado de
los linfomas tipicos de la reticuloendoteliosis en pavos sil-
vestres (75, 106).
Asimismo, en pollos se ha documentado la enfermedad
neoplásica crónica de RE. En Australia, se informó de
linfosarcomas histiociticos en una parvada de ponedoras,
luego de la administración de una vacuna contra la enferme-
dad de Marek, contaminada con REY (6, 154). De manera
reciente, en EVA, dos parvadas reproductoras de aves de
engorda desarrollaron linfomas relacionados con REY, re-
lacionados con el uso de una vacuna de viruela aviar conta-
minada con REY (64). En el Medio Este, se han observado
principalmente linfomas relacionados con REY, no asociados
con vacunascontaminadas(53, 83, 120), pero también se han
descrito casos en Europa (145) y África (140).
También se ha observado neoplasia crónica relaciona-
do con REY en patos (72, 141, 147), codorniz (35, 170,
209), faisanes (57) y gansos (58).
Una enfermedad caracterizada por crecimiento pobre,
formación anormal de plumas, proventriculitis e inmunode-
presión ha sido observada en pollos vacunados de manera
accidental con vacunas contaminadas con REY (90, 96,
Enfermedades
neoplásicas. 479
235), Y también puede haberse producido naturalmente en
relación con dermatitis necrótica de pollos (78).
Por mucho, es más prevalente la infección viral que la
enfermedad clínica y se encuentra disemínada ampliamente
entre las especies aviares. Aulisio y Shelokov (4), recono-
cieron esto por primera vez y encontraron anticuerpos espe-
cíficos en las yemas de huevos provenientes de 41 de 92
parvadas de aves en EVA. Estudios subsecuentes,resumi-
dos por Bagust (6), confirmaron la presencia de anticuerpos
(o virus) de REV en pollos comerciales y pavos en una
cantidad de países, aunque con frecuencias variables. Tan
temprano como en 1964 (211, 233), se detectaron parvadas
seropositivas, antes del uso de vacunas contaminadas con
REV. Estudios recientes que documentan anticuerpos
contra REV en hasta 60 a 80% de las aves en ciertas parva-
das en EVA y Japón, indican que podría estar aumentando
la frecuencia de las parvadas seropositivas (59, 167), pero
se desconocen las razones para este incremento aparente.
Bagust (6), ha descrito la persistenciade la infección por
REV en los mismos sitios de producción durante varios años.
Así, con base en los comunicados de la enfermedad clínica,
resulta menor la importancia económica de RE en pavos y
pollos. No obstante, se prohibe que la progenie de las
parvadas seropositivas se exporte a ciertos países,originando
así,pérdidaseconómicasa ciertos criadores.También, incurren
en costos importantes las compañías de vacunas y los pro-
ductoresde parvadaslibres de patógeno específico, que tienen
que vigilar de manera rutinaria sus productos de la contami-
nación por virus de la reticuloendoteliosis. Los problemas
potenciales, como la posibilidad de una enfermedad inmu-
nodepresora a partir de la exposición ambiental o vacunas
contaminadaso que la infección setome endémicaen parvadas
de reproductorescostosos,ha elevadoel nivel de preocupación.
. ETIOLOGíA
Clasificación
Los REY son retrovirus inmunológica,morfológica y es-
tructuralmente diferentes del grupo de retrovirus de leuco-
sis/sarcoma aviario (véanse 150). Dentro de la clasificación
de los retrovirus, los REY son un subgénero dentro del
género de virus relacionadoscon la leucemia murina, mientras
que el grupo de la leucosis/sarcoma aviar se clasifica en su
propio género (45).
Se ha descrito una relación entre REY y varios
retrovirus de mamiferos, en especial de los primates del
antiguo continente, con base en la morfologia, secuencias
de ácido nucleico, secuenciasde aminoácidos de los princi-
pales polipéptidos y determinantes inmunitarios (véanse 123)
y patrones de interferencia de receptores (98, 100). Aunque
esto puede indicar algún enlace evolutivo, no se reconocen
relaciones biológicas y los limites de huéspedespara REY,
excepto para ciertos cultivos de células de mamiferos, con-
tinúan restringidos en grado considerablea especiesaviares.
Estabilidad
Pueden prepararse lotes de REY libres de células a partir de
tejidos de pollos infe¡;tados o líquidos de cultivos celulares
480 . Enfermedades de las aves
Figura 17-45. Micrografías electrónicas de cortes delgados de fibroblastos de embrión de pollo infectados con REV.
A. Partículas vira les típicas en los espacios extracelulares. 40 OOOx.B. Partículas REV en gemación de la membrana
plasmática de las células infectadas (flechas). 60 OOOx (Nazerian.)
infectados,y puedenalmacenarse sin pérdidade actividad
duranteperiodosprolongadosa -70 °C. El virus fue relati-
vamenteestablea 4 °C,pero a 37 °C se perdió 50% de la
infectividad en 20 minutos,y 99% perdió despuésde una
hora (34). Las células infectadaspuedenalmacenarsede
maneraindefinidacon dimetilsulfóxido a -196 °C.
Morfología
Las particulas virales tienen diámetro aproximado de
100 nm (237), y están cubiertas con proyecciones de super-
ficie de cerca de 6 nm de longitud y 10 nm de diámetro (95).
Los viriones tienen una densidad de 1.16 a 1.18 gimL en
gradientes de densidad de sacarosa (16), pero pueden dife-
renciarse de los virus de leucosis/sarcoma aviar mediante su
morfología en cortes delgados (122, 237), y por densidad
en gradientes de cloruro de cesio (114). La morfología de
las partículas virales se observa en la figura (17-45).
Composición química
Ácido nucleico
El RNA genómico de tira sencilla de los REY está consti-
tuido por complejos 60 a 70S con dos subunidades RNA de
30 a 40S, cada uno con un tamaño de cerca de 3.9 x 106
daltones (18, 115). El REY no defectuoso tiene un genoma
de cerca de 9.0 kb, el genoma de la cepa T de replicación de-
fectuosa es sólo de cerca de 5.7 kb a causa principalmente
de una gran deleción en la región gag-poI y una deleción
menor en la región env (véanse 45). Además, el genoma de
cepa T de replicación defectuosa contiene una sustitución
de 0.8 a 1.5 kb en la región env que representa el gen de
transformación, identificado como v-rel (41, 46, 231). El
v-rel no está Dresenteen los REY no defectuosos, ni en otros
(Capítulo 17)
retrovirus aviares o de mamíferos. Hay secuencias relacio-
nadas (c-re/), probablemente conservadas en muchos verte-
brados, en el DNA de células aviares normales, incluyendo
células de pavo, de las cuales es muy probable que el
oncogen haya derivado por medio de transducción por un
mecanismo nuevo (4.1, 2.19, 220, 231). Sugden (.190), ha
revisado los mecanismos a través de los cuales los retrovirus
adquieren oncogenes. Sólo existe una homología de secuen-
cia limitada entre el RNA del REY no defectuoso y el DNA
de células aviares normales (94), y no se han reconocido
secuencias de virus de la reticuloendoteliosis no endóge-
no en el DNA del huésped. Las regiones terminales del
genoma viral, designadas como las terminales largas de
repetición (LTR), consisten de 569 repeticiones de pares
de bases (180) y son promotoras eficientes en una varie-
dad de tipo celulares (.158).
Oncogen
Se ha detenninado la secuencianucleótida del gen v-re! (188).
El oncogen v-re! se transcribe, en células linfoides
transfonnadas por cepa T, y origina un producto de fosfo-
proteína identificado como pp59v.re'.
La proteína v-re! es un miembro de la familia de
proteínas rel/dorsal, las cuales se relacionan con el factor
kappaB nucleary funcionacomo factoresde transcripción
de fijación de DNA (21, 163). Difiere de la proteína c-re!,
tanto en la estructura como en la capacidad de transforma-
ción (véanse 71) y, a diferencia de gran parte de los produc-
tos de oncogen, puede detectarse tanto en el citoplasma
como en el núcleo de las células transformadas (véanse, 22).
Por lo general, la proteína v-re! se encuentra en complejos
con proteínas celulares (99, 109, 189). Esta proteína origina
la oncogenicidad aguda de la replicación de la cepa T
defectuosa, a la cual se le ha considerado como la más

virulenta de todos los retrovirus (22). Todavía no es claro el
mecanismo por el cual v-re! induce la transformación, pero
se han propuesto una regulación negativa dominante (71,
89) Y una inducción de transcripción aberrante (81).
En varios casos,REY aislados,diferentesa lascepasT, han
inducido enfermedad neoplásica dentro de periodos latentes
muy cortos (57, 58, 153, 155). El examen de estascepaspara
oncogenes virales de origen celular puede ser de interés.
Proteínas
Los REV contienen una DNA polimerasa dirigida a RNA
(transcriptasa inversa), que difiere estructural e inmunoló-
gicamentede la enzima comparable de los virus de leucosisl
sarcoma (15, 122). La preferencia de la enzima relacionada
con REY por los iones de Mn2+ es una caracteristica me-
diante la cual se puede diferenciar de enzimas de otros
retrovirus aviares (122,173,234).
Se ha aislado una variedad de polipéptidos del REY,
incluyendo dos glucoproteínas codificadas por el gen env,
gp90 y gp20 (205, 207), Y cinco proteínas estructurales
codificadas por el gen gag: p12, ppl8, pp20, p30 y pl0
(206). El epitope terminal C de gp90 se localiza en la
superficie de células infectadas (205\ La proteína gp90
contiene epitopes tanto continuos como discontinuos y se
consideró como la proteína inmunodominante del virus
(54). La proteína de 30 kD (p30), constituye el principal
antígeno de grupo que participa en el ensamblado de las
partículas virales (216). Mosser y colaboradores (125), lo-
calizaron las dos glucoproteínas y otras dos proteína~ en la
superficie de los viriones. El antisuero contra p30 reaccionó
de manera cruzada con p30 de varios otros REY, establecien-
do así a esta proteína como específica de grupo (116). Los
informes iniciales describieronproteínassimilares, aunquecon
pesosmoleculares ligeramentedistintos (115,232).
Replicación
Cepas no defectuosas
El ciclo de replicación es similar al de otros retrovirus y
Domburg (56) lo ha revisado. La entrada del virus implica
la fijación de la glucoproteína de envoltura a un receptor
específico en la superficie celular, que todavía no se identi-
fica; es probable que la entrada sea por medio de la fusión
directa a la membrana. La expresión de la envoltura viral
bloquea a los receptores y resulta en una interferencia de
superinfección. La integración de los provirus de DNA
procedemediante mecanismos diferentes en células de pollo
y DI? La transcripción y traslación del RNA viral, se inicia
por medio de secuenciaspromotoras y potenciadoras en el
LTR. Se codifican dos poliproteínas, la gag-poi y laenv. La
proteina precursora gag es miristilada. La secuencia de
encapsidación se ubica en el gengag. La etapa final consiste
en la gemación de las partículas virales de la membrana
plasmática. A las 24 horas (95), se observó primero la pro-
ducción de las partículas virales y la producción máxima de
virus sucedió de 2 a 4 días despuésde la infección en células
de pollo (23, 68, 196).
Cepas defectuosas
La replicación del virus de la cepa T de replicación
defectuosa reQuierede un virus RE no defectuoso colabo-
Enfermedades neop/ásicas 481
rador para su replicación (76). La oncogenicidad de esta
cepa se conserva durante el pasaje in vivo (160), o durante
el cultivo de células hematopoyéticas infectadas (76), pero
se pierde con rapidez durante el pasaje en cultivos de
fibroblastos (103, 200, 226) Y células de timo de perro (1).
Breitman y colaboradores (25), mostraron que esta atenua-
ción aparente en los cultivos de fibroblastos de embrión de
pollo se debió a la pérdida de la replicación defectuosa,
de virus agudamente oncógeno que estuvo por completo
ausente después de tres pasajes; los REY colaboradores
continuaron replicando.
Citopatologia
En los estudios iniciales, la citopatologia no se relacionó de
manera regular con la infección de fibroblastos aviares in
vitro (200). A pesar de ello, se ha notado formación celular
sincitial en los cultivos infectados (47, 144) Y Temin y
Kassner (196), comunicaron que ciertas cepas ocasionaron
un cambio citopático degenerativo leve en varios tipos
celulares aviares. Temin y colaboradores (198), sugirieron
el siguiente modelo. Células infectadas sintetizan DNA viral
no integrado, parte del cual se integra en múltiples sitios en
el genoma celular. El virus de la progenie superinfecta
luego a las células ya infectadas conduciendo a una acumu-
lación de DNA vira! no integrado(40,97,218). Las células con
cantidades grandes de DNA mueren, mientras que aquellas
células capaces de prevenir la superinfección temprana,
tienen pocas copias de DNA no integrado y sobreviven.
La fase aguda de la muerte celular (figura 17-46, A,
B) dura de 2 a 10 días después de la infección, y es conti-
nuada por un estado de infección crónica caracterizado
por la desaparición de la citopatologia, y producción de
virus continuada (figura 17-46C) (196, 197). Este efecto
citopático, constituye la base de la valoración en placa
(32, 124, 196), pero el método no se ha usado ampliamente,
quizá debido a que la citopatologia es un tanto inconsis-
tente. Cho (43,44), describió una valoración en placa en la
línea QT35 de fibroblastos de codomizjaponesa transfor-
mados Quimicamente.
Límites de huéspedes
Las células de muchas o de todas las especies aviares
resultan susceptibles a la infección in vi/yo y se utilizan
ampliamente para la propagación y valoraciones del virus.
No obstante, algunas células de mamíferos soportan cuando
menos una replicación virallimitada. Los REV no defectuo-
sos han proliferado en células 017 de sarcomadel perro (11,
215), células de timo de perro Cf2th (1, 182), células nor-
males de riñón de rata (97), células de pulmón de mink (1)
Y células de bovino (10). Las células 017 son susceptiblesy
constituyen un sistema de huésped útíl para la propagación
viral (214, 215), aunque los virus de lareticuloendoteliosis
requieren de cierta adaptación antes de que seobtengan altos
títulos. Las células de rata y ratón sólo resultaronsemipem1i-
sivas para la replicación de REV, con bloqueos en diferentes
pasos de la replicación (60, 61). Las particulas del vector
quimérico que contienen la proteína de matriz de REV -A,
infectaron de maneramás eficiente a célulasde mamíferos que
aquellasque conteníanla proteínade matriz de la cepade virus
de la necrosis esplénica (39). Sin embargo, no hay eviden-
cia de replicación in vivo de REV en especiesno aviares.
Seudotipos
El componente de envoltura de los REY defectuosos forma
seudotipos c.on el virus de sarcoma de Rous (168, 208) Y
con el virus de estomatitis vesicular (93). El seudotipo de
virus puede ser neutralizado por antisuero contra REY;
Crittenden y colaboradores (50) han utilizado este principio
para detectar anticuerpo s REY en sueros de prueba.
Mutagénesis por inserción
La capacidad del DNA proviral del REY para integrarse en
el genoma de la célula huésped, como una parte necesaria
del ciclo de replicación, se conoce bien. Sin embargo,
estudios recientes también han demostrado la capacidad del
DNA proviral de REV para integrarse al virus de la enfer-
medad de Marek (un virus DNA), cuando ambos se cocul-
tivan en las mismas células (87). Sólo una porción del
genoma de REV, por lo general LTR, se encuentra en gran
parte de las inserciones(92,101), pero en un solo caso,se ha
detectado el genoma total de REY en herpesvirus de pavos
(88). Resultaimportante este fenómeno, debido al potencial
de REV paraoriginar mutaciones en otros microorganismos
y debido a que el empaquetamiento de REV en otros mi-
croorganismos representa un posible mecanismo novedoso
para la transferencia de la infección.
pertenecera un serotipo simple (42). Las cepas no defectuo-
sas tienen propiedades estructurales y quimicas similares
(15, 95); a pesar de ello, se han notado diferencias en su
patogenicidad (151).
Evidencia definitiva de diferencias antigénicas fue
proporcionada por Cui y colaboradores (51), quienes desa-
rrollaron anticuerpos monoclonales que reaccionaron con la
cepa T, pero no con la cepa sincitial del pollo; se identifica-
ron cuando menos tres diferentes epitopes (A, B, Y C). Chen
y colaboradores(42), agruparon26 aislamientos en tres subti-
pos con base en pruebas de neutralización y de actividad
diferencial con anticuerpos monoclonales. Se consideró
que los aislamientos del subtipo 1, poseen epitopes A, B Y
C, mientras que el subtipo 2 contenía el epitope B y el
subtipo C, epitopes A y B (42). Los virus del subtipo I y 2
no pudieron ser diferenciados por interferencia de receptor
(65), confirmándose así la ausenciade diferencias mayores
en subgrupos.
Los aislados virales de RE difieren también en ciertas
propiedades biológicas, incluyendo patogenicidad (150),
pero dichas diferencias no han sido la base para la clasifi-
cación de cepas.
Sistemas de huésped de laboratorio

Clasificación de cepas Cultivos celulares

Los fibroblastos de varias especies aviares y ciertas líneas
Los diferentes aislamientos de REY son notablemente uni- celulares, como las células del sarcoma de codorniz QT35
formes en cuanto a antigenicidad (26, 151,226) Y parecen (44, 49) Y células de osteosarcoma de perro D 17 (11, 215),

Figura 17-46. Infección aguda (citopática) y crónica (no citopática) de fibroblastos de embrión de pollos inoculados con REV
no defectuoso, cepa T. A. Cambios citopáticos leves 13 días después de la infección. Sin tinción, 55x B. Cambios citopáticos
y antigenos vira les 13 dias después de la infección demostrada por inmunofluorescente indirecta. C. Cultivos infectados cró-
nicamente 48 días después de la infección que muestran células de aspecto relativamente normal, la mayor parte de las cuales
contienen antígenos virajes citoplásmicos, tinción inmunofluorescente. 360x.

son susceptibles a la infección con REY no defectuosos. En
los cultivos infectados, pueden detectarse antigenos (figura
17-46B,C), particulas de virus, citopatologia y transcriptasa
inversa, y sirven como criterio para la valoración de virus.
Cuando los cultivos proliferan bajo agar, pueden localizarse
focos de células que contienen antigenos inmunotluores-
centes, y usarse como la base de una valoración de foco
fluorescente cuantitativa (151). Para la demostración de los
efectos citopáticos, se pueden preferir los fibroblastos de
embriones de patos (6). No obstante, los macrófagos deri-
vados de médula ósea de pollo parecen ser resistentes a la
infección (28).
Embriones y aves
Otros sistemas de huésped laboratorio para REY compren-
den embriones de pollo (177) y una variedad de especies
aviares, incluyendo pollos pequeños,codomizjaponesa, patos,
gansos, pavos, faisanes y gallina de Guinea (153,200). Los
embriones y los animales pueden responder a la infección
con desarrollo de lesionesespecíficas,viremia o anticuerpos.
Líneas celulares
Las líneas celulares constituidas por células transformadas
por REY representan sistemas de huésped laboratorio adi-
cionales de valor potencial. Se han descrito líneas de células
hematopoyéticas transformadas in vivo o in vitro por la cepa
T de replicación defectuosa; los tipos celulares y los marca-
dores de superficie varían con la cepa del virus colaborador
y si la transformación ocurre in vivo o in vitro (véanse 22,
81). También se ha desarrollado una línea de fibroblastos de
embrión de pollo transformados (67). Pueden aislarse clo-
nes no productores que producen seudotipos, cuando se
infectan con cepas de REY no defectuosas (77). Las células
poseen antígenos virales de superficie que co-captan con
antígenos del CMH (112). También se han derivado líneas
celulares de linfomas crónicos inducidos por cepasde REY
no defectuosas (136, 152); una de estas líneas (la RP9), se
ha utilizado ampliamente en pruebas de citotoxicidad para
medir la actividad de las células asesinas naturales (NK)
(178). Las líneas celulares inducidas mediante transforma-
ción in vitro de células esplénicas con REY defectuoso,
pueden servir como útiles sistemas de expresión para los
genes extrafios transfectados (149, 172) o como sustratos
para la propagación de otros virus (156).
PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedesnaturales y experimentales
Los huéspedesnaturales de la infección por REY incluyen
pavos, pollos, patos, gansos y codorniz japonesa. La enfer-
medad también se reconoce en pollos después de la inocu-
lación con vacunas contaminadas accidentalmente con REY
no defectuoso. Los huéspedes experimentales comprenden
todos los de las especies antes citadas, así como faisanes y
gallina de Guinea. Los pollos y los pavos han sido emplea-
dos con mayor frecuencia como huéspedesexperimentales.
Enfermedades neoplásicas 483
Respuestasa la infección
Los estudios epizootiológicos han detallado algunas de las
respuestasvirológicas y serológicas de pollos y pavos a la
infección con REY no defectuosos. La infección tolerante
o sea, la viremia persistente en ausencia de anticuerpo s, e~
inducida con facilidad en pollos por inoculación del em-
brión (83, 228) Y por medio de la transmisión vertical del
virus a partir de hembras infectadas (9). La infección tole-
rante también se desarrolla después de inoculación en eJ
momento de nacer, pero el índice de inducción es variable
(7,96, 118,228,236), Y es influido por la línea del pollo
(63). Algunos pollos infectados de manera tolerante desa-
rrollan finalmente anticuerpos detectables (128), que pue-
den indicar una liberación de la tolerancia.
Con mayor frecuencia, las aves inoculadas o expuestas
a contacto desarrollan una viremia transitoria seguida por
el desarrollo de anticuerpos (7, 227). Se han detectado
anticuerpos tan tempranamente como de los 16 a 21 días
luego de la inoculación en pollos (26, 126), pero pueden
requerirse de 6 a 10 semanasen las aves expuestas a con-
tacto (83, 96, 104, 118). Los anticuerpos precipitantes e
inmunofluorescentes pueden declinar con la edad (7, 26,
228), pero McDougal1 y colaboradores (118) detectaron
anticuerpos neutralizantes en alta frecuencia en pavos infec-
tados de manera experimental hasta las 40 semanas. Los
anticuerpos matemos se puedendetectar en pollos recién na-
cidos de madres expuestas (224). Bagust y Grimes (7),
describieron la persistencia de antigenos viraJes RE no
infecciosos en la sangre durante varias semanasdespuésde
la desaparición del virus infeccioso. La citotoxicidad res-
tringida por el complejo mayor de histocompatibilidad
(CMH), en contra de líneas celulares linfoblastoides trans-
formadas con REY defectuoso, se ha descrito en pollos
dentro de los siete días posteriores a la inoculación con cepas
virales de RE defectuosas o no defectuosas(113, 217). Esta
respuesta parece estar mediada por células T CD8+ activa-
das (CMH clase 11+) (108); sin embargo, no se activaron
las células NK (169). Se ha utilizado a la inducción de las
células T citotóxicas mediante REY, como un indicador
general de la respuestainmunitaria en el estudiode otros virus
aviares (156).
No se han estudiado minuciosamente los factores que
influyen en la susceptibilidad de los huéspedesaviares a la
infección. Tampoco se ha reconocido resistencia celular
genética. No obstante, se han identificado algunas diferen-
cias en la respuestapatológica de líneas o familias en pollos
(63,175,179,230), y codornices (199). Aunque genes de
virus endógenos de leucosis aviar no tuvieron influencia en
la inducción de tumores o respuesta de anticuerpos después
de la exposición de pollos a la cepa sincitial de pollo, se aisló
virus más a menudo de pollos con ev2 que de pollos que
careciande estegen (50). Se ha descrito unaresistenciacelular
(interferencia) debida a la expresión del gen de la envoltura
viral en células D17 cultivadas (55, 65), y sugiere que puede
lograrse una resistencia similar en pollos modificados para
expresar glucoproteínas de envoltura por tecnología trans-
génica. Es aparente una resistencia a la enfermedad clínica
relacionada con la edad. Además, los anticuerpos maternos
parecen limitar la susceptibilidad a la infección (184).
484 . Ef1fermedades
de las aves
Transmisión del virus
Transmisión horizontal
El virus es transmitido por contacto con pollos y pavos
infectados (104, 143). Se ha aislado virus de heces e hiso-
pos cloacales (7, 148, 228, 236), así como de otros fluidos
corporales (9) y cama de parvadas de pollos seropositivos
(224). La diseminación viral se produce probablemente
durante el periodo de viremia aguda. La transmisión hori-
zontal puede estar influenciada por las especies de huésped
(151) Y la cepa aviar (224, 236) Y no se detectó cuando se
separó a los pollos por medio de rejilla metálica (9). La
infección por contacto pocas veces produce enfermedad
clínica (148, 151,224,236), excepto quizás en pavos en los
cuales se han observado linfomas después de exposición por
contacto (118,119,143).
Se ha estudiado la función desempeñada por insectos
en la transmisión de REY. Aunque la infección persistió en
el Triatoma infestans durante tres días y en Ornithodoros
moubata durante siete días, se consideró improbable que
éstos y otros insectos incluyendo a los mosquitos, tengan
alguna intervención importante en la transmisión del REY
(201,202). Los intentos para propagar el REY en cultivos
de Aedes albopictus no tuvieron éxito (157). Sin embargo,
Motha y colaboradores (134) aislaron virus de 7 de 39 lotes
de mosquitos en contacto con pollos virémicos, y demostra-
ron transmisión aparente de la infección a pollos receptores
y expuestos a Culex annulirostris que habían sido alimen-
tados antes de aves con viremia persistente. La transmisión
por mosquitos puede explicar los mayores índices de infec-
ción durante los meses de verano (134), la alta prevalencia
de infección en los estados del sur, o ambos, (224, 229) Y
merece mayor estudio.
También debe considerarse la posibilidad de la disemi-
nación de virus por causa de las agujas utilizadas para
administrar las vacunas de la enfermedad de Marek en
pollos recién nacidos (6).
Transmisión vertical
Seha comunicado transmisión vertical tanto en pollos como
en pavos, de ordinario con índices muy bajos. McDougal1
y colaboradores (118), aislaron virus de 2 de 25 embriones
de pavas infectadas de manera tolerante. Se documentaron
índices similarmente bajos de diseminación y transmisión
viral para pollos infectados de modo tolerante (7, 9, 210,
228), aunque Motha y Egerton (132) informaron de trans-
misión en más de 50% de pollos en un experimento en el
cual se incubaron huevos dentro de 24 horas después de la
postura. Las muestras de albúmina de gallinas infectadas de
manera tolerante a menudo contuvo antígeno gs viral RE,
aunquea bajas concentraciones; pocas veces se aisló virus
infeccioso (228). La transmisión vertical de pollos infecta-
dos de manera no tolerante no es frecuente, pero una pava
excepcional positiva a anticuerpos, positiva a virus, negati-
va a antígenos,transmitió virus a seis de una progenie de 21
(225). La transmisión vertical también se desarrolla en
patos, ya que se aisló virus de embriones derivados de
hembras infectadas de modo tolerante (127).
Aunque el semen de pavos infectados de manera tole-
rante contiene virus infeccioso (118, 225), la función del
macho en la transmisión vertical no está definida. McDou-
(Capítulo J7)
gall y colaboradores (118), encontraron que pavas antes no
expuestas con semen infectado generaron progenie infecta-
da, pero en contraste, Witter y Salter (225), encontraron que
la frecuencia de la transmisión vertical no fue mayor en
pavas apareadascon pavos virémicos que en pavas aparea-
das con pavos no virémicos; no obstante, las pavas eran de
una parvada previamente expuesta. Además, no hallaron
evidencia en progenitores o progenie infectada congénita-
mente, de insercionesclonales de DNA proviml que hubieran
sido indicador de transmisión genética (225). La insemi¡;'-
ción de pavas reproductoras negativas a anticuerpos, cO.J
semen contaminado con REY, sólo induce una seroconver-
sión gmduai y no se detectó progenie infectada (164). La
transmisión por el macho ha recibido menos atención en los
pollos, pero Salter y colaboradores (165) encontraron DNA
proviral de RE en 10 de 820 pollitos de apareamiento de
machosvirémicosy hembrasno virémicas.Es claro que no seha
excluido la función desempeñadapor el macho en la trans-
misión vertical del REY, y requiere de estudio adicional.
La función relativa desempeñada por la transmi-
sión horizontal y vertical en el mantenimiento de la infec-
ción en campo aún es mal comprendida. Es más probable
que se mantenga la infección por medio de la transmisión
horizontal a partir de un reservorio natural de infección no
determinado.
Vacunas contaminadas
La contaminación accidental de lotes de virus con REY ha
sucedido en una variedad de ocasiones. El empleo de vacu-
nas de viruela aviar (19, 64) o enfermedad de Marek (90,
236) contaminadas con REY se ha documentado, resultando
a veces en consecuencias económicas mayores. Ciertos
lotes de virus de la mieloblastosis aviar, distribuidos am-
pliamente como una fuente de transcriptasa inversa para
propósitos bioquímicos, contenían una baja concentración
de virus de la reticuloendoteliosis (229). En el laboratorio,
se ha observado la contaminación cruzada de cultivos. La
presentación de tales problemas, señala hacia un mecanismo
adicional para incrementar la distribución de este virus en
la naturaleza.
NEOPLASIA DE CÉLULA RETICULAR
AGUDA
Patogénesis
La patología de la neoplasia de cé)ula reticular aguda oca-
sionada por replicación de virus de cepa T de replicación
defectuosa, ha sido bien descrita (135, 160, 176,200). El
periodo de incubación puede ser tan breve como de tres dias,
pero la muerte se produce más comúnmente de 6 a 21 días
después de la inoculación. Debido a su breve periodo de
latencia y a su alta mortalidad, Bose se ha referido a la cepa
T de REY defectuoso, como la más virulenta de todos los
retrovirus (22). La inoculación de pollitos o pavos recién
nacidos, origina pocos signos clínicos debido al inicio rápi-
do de la enfermedad y a que los índices de mortalidad
muchas veces alcanzan 100%.
Las aves afectadasdesarrollan hígados y bazos grandes
con lesiones infiltrativas focales o difusas. Las lesiones

también son frecuentes en el páncreas, gónadas, corazón y
riñones. La sangre muestra una disminución en heterófilos
y un incremento de linfocitos (195), lo cual conduce a una
leucemia franca, unas cuantas horas antes de la muerte
(179). La concentración sérica de transferrina es elevada
(203), y Shen (179) comunicó elevación de globulina y
disminución de las concentraciones de albúmina.
Los cambios histológicos son por lo general carac-
terizados por la infiltración y proliferación de grandes célu-
las vesiculares descritas de manera diversa como
¡;élulas mononucleares del sistema reticuloendotelial (200)
o células mesenquimatosas primitivas (160,176). Algunas
lesiones están constituidas casi de manera exclusiva por
estas células, mientras que otras incluyen también una
población de grado moderado a intenso de elementos linfoi-
des más pequeños, lo cual probablemente indica una res-
puesta inmunitaria del huésped a la lesión primaria. A
menudo, se relacionan áreas de necrosis a las lesiones
neoplásicas. En la figura 17-47 se muestra una lesión típica
del hígado.
Transformación
Es controversialla identidad de la célula blanco transforma-
da in vivo por la cepa T defectuosa, cuando se relaciona con
REV-A colaborador, pero estudios recientes demuestran
que los tumores se encuentran compuestos por células ma-
duras que expresan marcadores linfoides T y mieloides (14).
Estas células, también expresan antígenos de superficie
CMH clase 1 y 11,así como receptores a la interleucina 2
(79) Y son negativos a la inmunoglobulina M (lgM), pero
varían en la expresión de CT3 (14); en pollos bursectomi-
zados químicamente, se indujeron tumores semejantes(14).
La inoculación directa en el timo, indujo timomas compues-
tos por células T y B (22). Por otro lado, cuando la cepa T
defectuosa se relacionó con el virus colaborador del virus
sincitial aviar, en vez de REV -A, indujo linfomas positivos
a células B con reordenamientos en elloci de las cadenas
pesaday ligera de inmunoglobulina (12, 13). De este modo,
dicha diferencia en el tropismo celular se relaciona con los
Figura 17- 47. Lesiones microscópicas de neoplasia de
célula reticular aguda (RE) en el hígado de un pollo inoculado
con cepa T de REV agudamente transformada, de replica-
ción defectuosa. El hígado está infiltrado con células reticu-
lares primitivas grandes (flecha).
Enfermedades neop/ásicas
. 485
efectos diferenciales de los virus colaboradores en las po-
blaciones linfoides.
La transformación neoplásica en la neoplasia de célula
reticular aguda es mediada por el oncogen v-re/, contenido
dentro de la cepa de virus T de replicación defectuosa. La
transformación no requiere de la presencia de un virus
colaborador (105). Las células linfoide transformadas por
la cepa T in vitro, pero que no produce virus infteccioso,
originarán RE típico cuando se transplanten en receptores
singénicos (105, 161).
Inmunidad
Se ha descrito una respuesta inmunitaria protectora contra
la neoplasia aguda inducida por la cepa T. La regresión
de los tumores del pliegue del ala inducida por la cepa T,
resultó anulada de manera parcial por bursectomía, timec-
tomía o bursectomía-timectomía (110). El suero de pollos
hiperinmunizados fue protector contra el desarrollo de tu-
mor, aún despuésde la absorción para eliminar anticuerpos
antivirales (80), sugiriendo de este modo la existencia de
antígenosde transplante especificos para tumor en las células
RE tumorales. Los pollos inmunizados con preparados pu-
rificados inactivados de virus colaborador de cepa T no
defectuosa, resultaron resistentesal desafio con preparados
de cepa T de transformación aguda (17). No obstante, la
inmunización mediante viriones vacíos (121) no proporcio-
nóprotección.
Síndrome de crecimiento defectuoso
El síndrome de crecímiento defectuosoes un término
elegido para designar las diversaslesionesno neoplási-
cas relacionadascon la infección por cepasde REY no
defectuoso.
Patogénesis
Las lesiones comprenden reducción del crecimiento (135,
200, 226), atrofia del timo y de la bolsa de Fabricio (135),
crecimiento de los nervios periféricos (226), desarrollo
anormal de las plumas (102, 103), proventriculitis (90),
enteritis (117), anemia (96, 111),y necrosis del hígado y del
bazo (150, 204). Éstas a menudo son acompañadas por
depresión de las respuestas inmunitarias celular y humoral
(26, 36, 83, 96).
Clínicamente, las aves pueden encontrarse notable-
mente faltas de desarrollo y pálidas. Las aves sin desarrollo
no consumieron menos alimentos, pero tuvieron una reduc-
ción de grado muy manifiesto de la fosfofenolpiruvato
carboxicinasa, enzima gluconeogénica clave en el híga-
do (70). La depresión en el peso de los pollos infectados
puede detectarsetan tempranamente como a los seis días de
edad (128). Algunos pollos pueden tener desarrollo anormal
de las plumas (Nakanuke), o sea, las plumas de las alas
tienen adherencias de la arista a una sección localizada del
folículo (102), que se debe aparentementea necrosis indu-
cida por REY de las células formadoras de pluma pronto
después de la inyección (193). La claudicación o parálisis
son poco frecuentes aun en aves con lesiones nerviosas
macroscópicas. Las aves afectadas suelen encogerse antes
de la muerte. Se ha descrito una pérdida de peso de más de
 486 . Enfermedades de las aves
50%, entre las 5 y 8 semanas en una parvada (]94). Se ha
observado una proventriculitis ulcerosa crónica o hemorrá-
gica aguda (90), pero Bagust y colaboradores (8), no pudie-
ron reproducirla con un aislado similar.
Aún no está claro si las lesiones proliferativas en los
nervios periféricos agrandados son neoplásicas o inflama-
torias; sin embargo, a menudo se producen lesiones nervio-
sas en ausencia de otras neoplasias (226). Las células
infiltrantes se muestran en la figura 17-48. Aunque se ha
estudiado más extensamente las lesiones del síndrome de
crecimiento defectuosQ, cuando menos partes del síndrome
se producen en patos Inoculados con necrosis de bazo o
cepas de anemia infecciosa de REY, y se han observado
crecimiento en los nervios (]42) o enteritis (] ]7) en pavos con
linfomas crónicos relacionados con RE. Aún no se explican
las diferencias genéticas de susceptibilidad; los pollos con
lineas de diversa susceptibilidad a la enfermedad de Marek
(EM), resultaron por igual susceptibles al desarrollo de
lesiones nerviosasdespuésde la inoculación con REY (226).
Sin embargo, probablemente sea importante la cepa viral.
Inmunodepresión
Las respuestasinmunitarias humoral es y celulares, a menu-
do están deprimidas en los pollos infectados con cepas de
REY no defectuoso. Están documentadas las respuestas
de anticuerpos deprimidas contra el virus de la EM y el
herpesvirus de pavo (26, 96), virus de enfermedad de New-
castle (83, 235), así como eritrocitos de oveja y Brucella
abortus (227). En el grado de depresión influyen la dosis y
cepa del virus y las respuestas primarias afectan de manera
más intensa que las secundarias (227). Barth y Humphries
(12), encontraron que las distintas cepasde REY no defec-
tuoso variaron en su capacidad para inducir atrofia bursal y
en supresión de poblaciones de células B disponibles para
transformación por v-reto Estudios acerca de los virus qui-
méricos derivados de REY -A y del virus sincitial aviar,
mostraron que las regiones de los genes gag y env se
relacionaban con la fuerte capacidad inmunodepresora de
REV-A (66).
Las células esplénicas de pollos infectados con cepa T
de replicación defectuosa, fueron suprimidas en su capa-
Figura 17-48. Lesiones microscópicas en un nervio perifé-
rico de un pollo inoculado con cepa T no defectuosa de REV.
Las células infiltrantes están constituidas por linfocitos ma-
duros e inmaduros, y células plasmáticas.
(Capítulo 17)
cidad para responder al mitógeno fitohemaglutinina (36,
174). Este efecto, se relacionó subsecuentemente con el
virus colaborador no defectuoso en colonias de la cepa T
(37) Y es mediado a través de una población de células
supresoras (38, 162). Las células supresoras pudieron de-
mostrarse sólo a lo largo de la tercera semana posterior a
la infección (161). Otras respuestas inmunitarias celulares
inhibidas por la infección REY, incluyen la reacción de
linfocitos mixtos y el rechazo de injertos (213).
Witter y colaboradores (227, 228), hallaron depresión
de la respuesta humoral y que la capacidad de respuesta a
los mitógenos fue transitoria después de la infección con la
cepa sincitial del pollo, pero persistió durante IDa 19
semanasen pollos infectados tolerantemente con la cepa T
no defectuosa. Los pollos infectados fueron más suscepti-
bles a un transplante de tumor de la EM (30), a reacciones
por vacuna de laringotraqueítis infecciosa (126, 183), infec-
ción natural de viruela (133), al virus de la bronquitis
infecciosa (183), y a la mortalidad inducida por Eimeria
tenella (131) y Salmonella typhimurium (130), y pueden
haber sido más susceptibles a la dermatitis necrótica (78),
pero no se notó algún incremento en la susceptibilidad al
virus de la EM (27). Witter y colaboradores (227) demos-
traron interferencia, por la infección REY, con la inmuni-
dad inducida por el virus de herpes del pavo contra la EM en
pollos. También se aprecia inmunosupresión humoral
en patos infectados con un aislado viral de RE de campo
(107).
Estos efectos inmunosupresores sin duda contribuyen
a las lesiones no neoplásicas descritas antes, y además
pueden aumentar la oncogenicidad de estos virus. En el
campo, la inmunodepresión es probablemente la conse-
cuencia más importante de las infecciones por embriones o
vacunas derivadas de REY. Sin embargo, la inmunodepre-
sión tiene menor probabilidad de desarrollarse a partir de la
infección por contacto (224), y no se ha relacionado de
manera frecuente con parvadas seropositivas.
. NEOPLASIASCRÓNICAS
Linfoma bursal del pollo
El linfoma bursal constituye el primero de dos tipos de
enfermedadesneoplásicas crónicas originadas en pollos por
REY no defectuoso. Witter y Crittenden (222), encontra-
ron que pollos inoculados con la cepa sincitial del pollo,
desarrollaron un alto indice de linfomas de células B, afectan-
do de manera principal al hígado y la bolsa de Fabricio, que
fueron indistinguibles de la leucosis linfoide (figura 17-49).
Se indujeron tumores similares por la cepa T no defectuosa
(228). Se indujo un total de 25 linfomas, dos sarcomas y un
adenocarcinoma por las dos cepas entre 17 y 43 semanas
de edad. De manera interesante, la coinfección de po-
llos con el virus del serotipo 2 de la enfermedad de Marek,
aumentó la incidencia de linfomas bursales por REY (2) Y
también se ha informado de lo mismo para la leucosis
linfoide (5).
Las células tumorales se identificaron como células 8
mediante 19M y otros marcadores especificos de células
8 (136, 228). La dependencia bursal de este tumor se con-
firmó por el hallazgo de que los pollos bursectomizados
 Enfermedades neoplásicas . 487

de manera química o quirúrgica, resultaron refractarios al

desarrollo de los tumores (62).
Noori-Daloii y colaboradores (139), hallaron en los
linfomas inducidos por REY, que el genoma proviral DNA
del REY estaba integrado de manera adyacente a c-myc,
oncogen celular importante en la inducción de leucosis
linfoide por virus de leucosis aviar. Se ha estudiado el
mecanismo molecular mediante el cual c-myc es activado
por la inserción de DNA proviral (69,159,191). El injerto
proviral a menudo contiene deleciones mayores que previe-
nen la expresión de virus infeccioso (192).
Los linfomas bursales inducidos por REY y ALY
parecen indistinguibles, con base en la patología, la activa-
ción de la inserción provirar de c-myc y el aumento por el
serotipo 2 de MDY -un caso poco frecuente en que la misma
enfermedad se encuentra originada por dos virus sin rela-
ción; sin embargo, se han observado ciertas diferencias
menores. Por ejemplo, los pollos de líneas resistentes y
aquellos susceptibles a la leucosis linfoide, resultaron me-
nos susceptibles de modo uniforme a la inducción de linfo-
mas mediante REY, que para el virus de la leucosis aviar
(63), y por lo general los linfomas por REY requieren de
mayores periodos de latencia que aquellos inducidos por
ALY.
Grimes y colaboradores (73), observaron lo que po-
drían ser linfomas similares, en dos pollos a las 22 y 24 se-
manas después de la inoculación con una cepa de campo de Figura 17-49. Linfoma bursal en un pollo. Nótense linfomas
REY, pero no se informó de afección bursal. Se observaron macroscópicos en el hígado y en la bolsa de Fabricio de un
pollo de 25 semanas después de inoculación con una cepa
linfomas bursales típicos en dos parvadas de pollos, luego
sincitial de pollo no defectuosa de REV.
de la administración de una vacuna de viruela aviar conta-
minada con REY (64).
Las lesiones incluyeron típicamente linfomas en el hígado,
Linfoma no bursal del pollo intestino y otros órganos viscerales; Paul y colaboradores
Se han descrito linfomas no bursales crónicos en la línea 63 (143) Y McDougal1 y colaboradores (117) describieron,
y en la línea Ode pollos, luego de la infección experimental lesiones linfomatosas en la bolsa, pero esta lesión aparente-
de cepas de necrosis esplénica o sincitial aviar de REY no mente no resultó muy común. No sehan hecho comparaciones
defectuoso (230). Estos linfomas tuvieron periodos de la- críticas entre los linfomas crónicos en pavos y pollos, y
tencia tan breves como de seis semanasy afectaron a timo, no hay evidencia de que exista un mecanismo común de
corazón, hígado y bazo, pero no a la bolsa de Fabricio (véase
oncogénesis.
figura 17-50). Se pueden observar crecimientos nerviosos,
probablemente originados por la expresión concomitante Otros 'infamas
del síndrome de crecimiento defectuoso infeccioso. Se han descrito linfomas crónicos del bazo, higado, pán-
Así, este síndrome neoplásico se asemeja superficialmente creas e intestino entre las 20 y 30 semanas en los gansos
a la enfermedad de Marek (230). El tipo celular se ha domésticos (58); una de cuatro preparaciones de células de
definido como célula T, con base en marcadores de super- bazo, cuando se inocularon a pollos y gansos, indujo linfo-
ficie celular (48). El mecanismo molecular de la oncogéne- mas dentro de un plazo de 11 a 22 dias, mientras que las
sis también implica activación de la inserción de c-myc, pero demás preparacionesindujeron linfomas despuésde periodos
difiere de aquel de los linfomas bursales; la fuerte tendencia latentes prolongados. Se han detallado linfomas de desarro-
del provirus para orientarse en la misma dirección, ya que llo natural en patos a las 20 semanas (72) y de las 4 a 10
el c-myc en los linfomas bursales, no se observó en los semanas(141). Perk y colaboradores (147), describieron un
linfomas no bursales (86). Hasta ahora, no se han detecta- brote caracterizado por leucemia generalizada,asi como por
do linfomas de células T en el campo, pero se han hecho linfomas en órganos viscerales en patos de seis meses de
pocos esfuerzos. edad. Un virus aislado de un pato de edad desconocida con
tumores linfoides nodularesen el higadoy en el bazo, produjo
Linfoma del pavo un indice elevado de linfomas y otras neoplasias entre 8 y
La infección que se desarrolla de manera natural con REV 24 semanas, no afectó la frecuencia, por la edad en el
puedeoriginar como resultado producción de linfoma en los momento de la infección ni la bursectomiaembrionaria (107).
pavos (117, 142) entre las 15 y 20 semanas de edad. En Una enfermedad relacionada con REV en faisanes,
los estudios acerca de transmisión, se indujeron linfomas caracterizada por lesiones cutáneasen la cabeza y en la boca
similares en pavipollos de 10 a 30% en el primer paso y linfomas nodulares en órganos viscerales, se produjo entre
despuésde8a 11 semanas (143) o 11 a 12 semanas(117). 6 y 12 mesesde edad (57). y un inóculo de células tumorales
488 . Enfermedades de las aves
indujo un índice elevado de linfomas en polluelos de faisán
entre 2 y 4 semanas posteriores a la inoculación.
Los linfomas que padecen las codornices japonesas
entre 2 y 7 meses de edad, se han relacionado con infección
por REV (35, 170). Las lesiones abarcaron linfomas del
hígado y bazo, y tumores nodulares del intestino.
Síndromes múltíples
Pueden observarse lesiones de diferentes tipos en el mismo
experimento, o aún en la misma ave. Las cepas de REY no
defectuoso pueden inducir primero lesiones del síndrome
crecimiento defectuoso y pueden producirse linfomas más
tarde en los sobrevivientes, acompafiados a veces por cre-
cimiento en los nervios. Los pollos inoculados con cepa T
de transformación aguda, de replicación defectuosa,en espe-
cial los que sobreviven a la enfermedad aguda, pueden
desarrollar lesiones relacionadas con el virus colaborador
de cepa T no defectuosa.
DIAGNÓSTICO
Un diagnóstico de RE no sólo requiere de que haya lesiones
macroscópicas típicas, sino también la demostración de
REY. Este virus, a diferencia de los virus de leucosis aviar
y de la EM, no está en todo lugar (a pesar de su creciente
prevalencia). En las células tumorales, a menudo se encuen-
tran virus infecciosos, antígenos virales y DNA proviral, y
su presencia tiene valor diagnóstico.
Aislamiento e identificación de virus
La viremia con REYes típicamentede título bajo y transi-
torio, exceptodespuésde la transmisióncongénitao la
Figura 17-50. Linfoma no bursal en un pollo 48 días des-
pués de la inoculación con la cepa de necrosís hepátíca
no defectuosa de REV. Observe el crecímiento del bazo,
linfomas nodulares del corazón, y atrofia bursal del pollo
infectado (s) Los órganos de pollos control igualados
en edad se muestran en la hilera inferior. (Cortesía de
Avian Pathol.)
(Capítulo17)
inoculación de embrión que conduce a una infección tole-
rante. Las aves con lesiones son la mejor fuente de virus.
Los virus pueden aislarse a partir de inoculación de
cultivos de tejido susceptible con suspensiones de tejido,
sangre entera, plasma u otros inóculos. En general, se
prefieren los inóculos celulares a los inóculos libres de
células, ya que los primeros suelen contener títulos más
elevados de virus que los últimos. Los cultivos de tejido
deben conservarse durante cuando menos dos pasajes cie-
gos de siete días. La infección puede detectarse por la
presencia de los efectos citopáticos, pero debe confirmarse
por medio de la detección de antígenos a través de inmuno-
fluorescencia (226), tinción de inmunoperoxidasa (32), fi-
jación de complemento (186) o inmunovaloraciones
enzimáticas (52, 85), utilizando anticuerpo s específicos
contra REY. En estudios comparativos, las inmunovalora-
ciones con enzimas resultaron más sensibles que las pruebas
de fijación del complemento (52), Y la inmunotluorescencia
indirecta lo fue más que la inmunoperoxidasa indirecta o la
inmunoelectromicroscopia (137). Se ha empleado una
valoración inmunotluorescente indirecta conveniente y
sensible conducida en placas con 96 pozos (42) para el
aislamiento de virus de muestras de campo (225). Se han
utilizado anticuerpos monoclonales a REY (51) para de-
tectar antígenos a REY mediante inmunovaloraciones enzi-
máticas (52). Se encuentraen desarrollo un equipo comercial
de pruebas que se basa en este procedimiento.
Los aislamientos virales a través de esta técnica, pue-
den identificarse por la reproducción de la enfermedad
típica en animales experimentales y por pruebas de neutra-
lización adicionales. Los aislamientos virales pueden
asignarse a subtipos antigénicos, al utilizar la reactividad
diferencial de los anticuerpos monoclonales en pruebas in-
munotluorescentes(42). La subtipificación de los aislamientos
puede ser de valor para los estudios epidemiológicos.
Se ha comunicado la detección del DNA proviral
mediante PCR (3). Esta técnica parece útil para el diagnós-
tico de tumores (53) y en la evaluación de vacunas por
alguna posible contaminación con REY (64). La prueba
PCR puede utilizarse en vez de pruebas de detección
de antígenos, para demostrar la infección en cultivos celu-
lares inoculados o directamenteen muestrasde tej ido, pero tal
vez no resulte tan adecuadacomo ELISA para pruebas a
gran escala.
Serología
La confirmación de la infección por REY, por medio de
procedimientos serológicos, implica la detección de anti-
cuerpos o antigenos en el suero de pollos inoculados con
aislamientos sospechososo de grupos de pollos de campo.
Los anticuerpos son inducidos con varias frecuencias y
persisten durante periodos diversos. Pueden detectarse an-
ti cuerpos especifico s en el suero o en la yema de huevo de
aves expuestaspor inmunofluorescencia indirecta (4, 226),
neutralización de virus (118, 151), precipitina en agar-gel
(82, 129), inmunovaloración con enzima (29, 138, 185) Y
pruebas de neutralización de seudotipo (50). Se encuentran
disponibles a nivel comercial equipos de inmunovaloración
enzimática para la detección de anticuerpos. La prueba de
precipitina en agar gel puede detectar antigenos virales, as!

comoanticuerposen suero(83). Las pruebasparaanticuer-
pos son útiles en particular para determinarla ausenciade
exposiciónviral en parvadasde reproductoreslibres de pa-
tógenosespecíficoso en parvadasque producenprogenie
paraexportacíón.
Diagnóstico diferencial
El diagnóstico diferencial entre las lesiones inducidas por
REV y aquellas por otras enfermedades es dificil debido a
la carencia de lesiones patognomónicas para la RE, de los
tipos diversos de lesiones inducidas, y a la semejanza de las
lesiones con las ocasionadas por otros microorganismos.
Como se establecióantes,el diagnósticode RE debe ser
apoyado por evidencia serológica o biológica de infección
con REV. El desarrollo de pruebas PCR para RE (véase
Aislamiento viral) y la enfermedad de Marek (véase subca-
pítulo Enfermedad de Marek), combinado con el desarrollo
pendiente de pruebas PCR para el virus de la leucosis aviar
exógeno (véase subcapítulo Grupo de leucosis/sarcoma),
deben auxiliar en mucho en el diagnóstico diferencial de RE.
Otra técnica diagnóstica emergente son las pruebas histo-
químicas para detectar antígenos celulares y virales en
cortes de tejido tumoral. Estas técnicas recientes para el
diagnóstico diferencial de RE y otros tumores virales avia-
res, se encuentran actualmente en evaluación.
Se desconoce si el síndrome de neoplasia de célula
reticular aguda, se desarrolla en el campo y no es probable
que se requiera de diagnóstico diferencial cuando se repro-
duzca experimentalmente en el laboratorio. Con RE, se ha
confundido a un nuevo síndrome de los pollos de engorda,
caracterizado por proliferación reticuloendotelial en el bazo
y en el hígado, resultando en pérdidas por decomiso (74,
212), pero puede diferenciarse por la ausencia de antígenos
y DNA proviral de RE en las lesiones (221).
El síndrome de crecimiento defectuoso debe ser dife-
renciado de la EM en el pollo, en especial cuando también
existen lesiones nerviosas. Se han analizado las diferencias
entre las enfermedades nerviosas inducidas por REV y por
el virus de la EM (226, 227), pero no siempre son consis-
tentes. Ambos tipos de lesiones nerviosas, deben diferen-
ciarse de la neuropatía espontánea, una posible lesión
autoinmunitaria de los nervios periférico s (20). Otras enfer-
medades inmunodepresoras, como la infección de la bolsa
de Fabricio y la anemia infecciosa aviar, también pueden
semejar al síndrome de crecimiento defectuoso.
La neoplasia crónica de la RE en el pavo debe distin-
guirse de lesiones de enfermedad linfoproliferativa de los
pavos (84); las diferencias en patología y en las propiedades
de la transcriptasa inversa viral pueden ser de utilidad (173,
234). Las pruebas de PCR para la enfermedad linfoprolife-
rativa (166)y RE (antes), deben auxiliar en la diferenciación
de estas enfermedades.
La neoplasia crónica en el pollo, en la cual los tumores
son de origen bursal, por lo general no puede diferenciarse
de la leucosis linfoide con base en un criterio patológico
(222); las pruebas viro lógicas o serológicas pueden ayudar
a proporcionar infeccíón, siempre que la infección se pueda
establecerpara un virus y excluirse para el otro. Además, los
tumores de RE o de leucosis linfoide deben contener secuen-
cias de DNA proviral del virus respectivo insertado cerca del
Enfermedades neoplásicas. 489
gen c-myc, característica que puede permitir la diferencia-
ción de tumores por híbridización molecular o PCR.
La neoplasia crónica en pollos, en la cual no hay
tumores bursales o en la que es demasiado breve el periodo
de latencia de aquel de la leucosis linfoide, debe diferenciar-
se de la enfermedad de Marek. Aquí, también no resultan
suficientes los criterios patológicos y las pruebas virológi-
cas tal vez resulten útiles (incluyendo PCR). El antígeno
pp38 del virus de la enfermedad de Marek, expresado en
ocasiones en los linfomas de la enfermedad de Marek(véase
subcapítulo, Enfermedad de Marek), no existe en los linfo-
mas por RE. También se informa que en las células de
linfomas de la enfermedad de Marek existen antígenos
CMH clase Il (Ia)(171), pero que se encuentran ausentesen
las células de los linfomas no bursales de RE (48). En resu-
men, las lesiones de RE que se desarrollan de manera natural
en el pollo, pueden confundirse con la enfermedad de Ma-
rek, la leucosis linfoide y otros trastornos linfoproliferativos
o inmunodepresores, y en el pavo con la enfermedad linto-
proliferativa. Una concienciacrecienteacercade los síndromes
relacionados con REY, la mayor prevalencia de la infección
por REY y la disponíbilidad de mejores técnicas diagnósti-
cas, deben estimular los intentos por incluir al RE en el
diagnóstico diferencial de las neoplasias aviares.
TRATAMIENTO
No se conoce de algún tratamiento para la RE. Como se
forman respuestasinmunitarias a la infección, es posible que
se recuperen algunas aves afectadas.
PREVENCiÓN Y CONTROL
No se han aplicado procedimientos en la práctica comercial
para el control de RE, principalmente porque la enfermedad
ha sido esporádica y de resolución espontánea, pero tam-
bién a que no se encuentran disponibles las técnicas y cono-
cimientos necesarios. Sin embargo, los estudios de Witter
y Salter (225) en una parvada de pavos reproductores infec-
tados de manera natural, mostró que el REV tiene el poten-
cial de ser un problema económico de orden mayor y
proporciona una evaluación de algunas técnicas para la
identificación de gallinas que diseminan el virus. Las inmu-
novaloraciones con enzimas, para detectar el antígeno viral
RE en muestras de albúmina parece ser el procedimiento
preferido (85, 225). Supuestamente, sería necesario elimi-
nar la transmisión vertical por medio del retiro de las galli-
nas transmisoras potenciales y criar progenie bajo
condiciones aisladas en las cuales pueda evitarse la
infección horizontal. Muchos de estos principios han sido
aplicados al control del virus de la leucosis aviar en pollos.
A pesar de ello, en comparación con el virus de la leucosis
aviar, es probable que el REV se transmita de manera
vertical a frecuencias más bajas, puede justificarse una
mavor consideración de los machos como transmisores
490 . Enfermedades de las aves
potenciales, y la infección horizontal parece más dificil de
controlar. Tales procedimientos de control, deben conside-
rarse si la infección por REV se vuelve endémica en alguna
parvada reproductora de valor. También puede ser necesario
el control, con el fin de evitar la exposición ambiental y
seroconverción de parvadas reproductoras, en sitios donde
la progenie se destina para exportación. Sin embargo, esto
serádificil de cumplir hasta que se conozcan los reservorios
naturales de la infección y cómo es que se introduce la
infección. Las prácticas de manejo utilizadas para las par-
vadas libres de patógenos específicos, parecen limitar la
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como para que los criadores comerciales las apliquen de
manera general.
Aunque no se han propuesto de manera seria a las
vacunas para el control de RE, se han descrito algunas de
ellas que podrian funcionar. La vacunación de los pollos con
un virus de viruela aviar recombinante expresando el gen
env de REV (33), o partículas vacías de REV producidas
por células QT35 de codorniz transfectadas (121), propor-
cionan cierta protección en contra del síndrome de creci-
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Assemblv ofavian reticuloendotheliosis virus: ass6éiation of
INTRODUCCiÓN, HISTORIA,
INCIDENCIA, DISTRIBUCiÓN
La enfermedad linfoproliferativa (ELP) es un ténnino
utilizado para describir un trastorno linfoproliferativo de
pavos que fue reconocido por primera vez como una entidad
patológica en 1972 en el Reino Unido (2, 3). En el mismo
afto, se infonnó en Holanda de un padecimiento en pavos
descrito como similar a la EM que semejó de cerca de la
ELP (30). Desde entonces, se ha infonnado ELP en Israel
(23) y en Austria (29), y se ha reconocido en varios pai-
ses de Europa. Probablemente no sea una enfennedad
nueva, ya que un examen retrospectivo de cortes de tumores
sometidos para diagnóstico en el pasado, mostró una simi-
litud entre muchas de la.c;lesiones y las descritas para ELP
(2, 3). Además, se ha infonnado linfomatosis, leucosis y
enfennedad similar a EM en pavos a través de los aftos (1,
4, 18, 28), Y es posible que alguno de estos casos hayan
correspondido a ELP. La enfermedad puede ser de presen-
tación endémica o esporádica, y algunas parvadas pueden
tener una incidencia baja (3).
. ETIOLOGíA
Clasificación
Aunque para la etiologia de ELP no se han llenado estricta-
mente los postulados de Koch, debido a que no se ha
cultivado in vi/ro al agente, fuertes evidencias circunstan-
(Capítulo 17)
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que pertenece a la subfamilia Oncovirinae de la familia
Retroviridae. Las partículas del tipo C se encuentran en
tejidos (figura 17-51), lesiones y pelets plasmáticos de aves
con la enfermedad natural y con la enfermedad experimen-
tal, y cuando se inoculan las preparaciones de estos mate-
riales en pavipollos se reproduce la enfermedad (3, 17,24).
En las lesiones proliferatjvas de ELP las partículas tipo C
se han descrito como gemaciones de las células. Las eviden-
cias más concluyentes provienen del uso de una novedosa
prueba de infectividad in vivo para retrovirus clonados. Gak
y colaboradores (8), transfectaron linfocitos de pavo con
provirus clonados, preparados a partir de tejido afectado de
pavo, y regresaron los linfocitos infectados a los mismos pa-
vos de donde provenían. Los pavos desarrollaron una viremia
retroviral, así como las lesiones características de ELP. La
inoculación de pavipollos con plasma libre de células obte-
nido de pavos afectados, resultó en el desarrollo de lesiones
por ELP. El genoma de este oncovirus tipo C (denominado
LPDV), se ha secuenciadopor completo y se han codificado
y estudiado las proteínas y comparado con aquellas de otros
oncovirus. Aunque LPDV tiene las principales característi-
cas de los oncovirus, difiere de manera suficiente de otros
oncovirus, inc)uyendo los virus aviares de leucosis/sarcoma
y reticuloendoteliosis, como para ser considerado como un
representante de un grupo diferente de retrovirus aviares.
De los diversos oncovirus estudiados, LPDV es el que se
encuentra relacionado de manera más estrecha con el grupo
de virus de leucosis/sarcoma aviar (6, 26).
LPDV no es un virus endógeno de los pavos, debido a
que no se han encontrado secuencias específicas del virus

Figura 17-51. Micrografia electrónica de un bazo de pavo
con enfermedad linfoproliferativa mostrando las partículas
virales. 73 OOOx.
en el genomacelular de pavos normales(11). No existe
algún oncogen en el genoma de LPDV (7) y durante la
replicación se integra al genoma de la célula huésped en
sitios al azar (5).
Los intentos por cultivar al virus en cultivos celulares,
no han tenido éxito al utilizar fibroblastos de embrión de
pollo, pavos, patos y codornices, y células renales de pollos
y pavos (17).
Morfología
Las partículas maduras miden de 90 a 120 nm y tienen un
núcleo electrónicamente denso con una capa intermedia,
menos densa, recubierta por una envoltura externa. El virus
parcialmente purificado resulta infectante, después de la
filtración por medio de un filtro de membrana con un poro
de diámetro de 220 nm, pero no cuando el diámetro del poro
era de 100 nm. La densidad de las partículas infectantes es
de 1.16 a 1.18 g/cm3.
Composición química
La infectividad del virus parcialmente purificado se inactiva
mediante solventes de Ilpidos.
Ácido nucleico
El virus contiene un DNA de alto peso molecular, con un
coeficiente de sedimentación de casi 70S, y una DNA
polimerasa dependiente de RNA que tiene preferencia por
Mg2+ en vez de Mn2+, en reacciones tanto endógenas como
exógenas (27. 31). El genoma del RNA de LPDV es de
7143 bp de largo (26). El genoma proviral está confinado
Enfermedades neop/ásicas . 497
por LTR de 354 bp. La secuencia del LTR de LPDV difiere
de manera significativa de las secuencias de los virus del
grupo de leucosis/sarcoma aviar, los cuales tienen una simi-
litud en la extensión de su secuencia (9).
La organización genética de LPDV es característica a
la de los miembros de la subfamilia de los oncovirus. El
genoma viral contiene tres genes que condifican para los
principales genes estructurales gag, poi y env, los cuales se
encuentran en orden desde el extremo 5' al 3' del genoma,
pero, a diferencia de los virus del grupo leucosis/sarcoma
aviar la proteasa no codifica para el gen gag, sino que es
codificada por un cuarto cuadro abierto de lectura (ORF),
del inglés Open readingframe. Este ORF se sobrepone a los
genesgagy poi. Además, hay cuatro ORF cortos de función
desconocida (26).
Proteínas
Existen dificultades para detenninar los polipéptidos estruc-
turales del LPDV. Esto se debe a la falta de cultivos celulares
susceptiblesa la infección con LPDV y por tanto a una inca-
pacidad para utilizar técnicasmetabólicas de marcación.
Los virus para estudio se han tenido que preparar del
plasma reunido a partir de pavos virémicos. Las preparacio-
nes de virus así obtenidas, parecen estar contaminadas con
polipéptidos del huésped, algunos de los cuales son absor-
bidos hacia la superficie del virus. Dos grupos han estudiado
a los polipéptidos de LPDV y parecen diferentes a otros
retrovirus. Gazit y colaboradores (13), describieron cinco
polipéptidos estructurales con pesos moleculares de 76, 31,
28, 20 Y 15 kD. El polipéptido de 76 kD se encuentra
glucosilado y dichos autores sugieren que éste es el principal
constituyente de la envoltura del virión; también proponen
que p20 es un elemento de la envoltura; describen a p31 y
p28 como los principales polipéptidos estructurales. Patel
y Shilleto (21), describen a tres polipéptidos estructurales
primarios (p32, p25, Y p22/21) Y a dos menores (p41 y p12).
Asimismo sugieren que son de origen viral la gp76 y un
polipéptido mayor doble al p13.5/13. Concluyen que gp76
es una proteína de superficie y que tal vez p22/21 se localice
intramembrana, mientras que p32, p26 y p13.513 se locali-
zan en el núcleo viral, con la probabilidad de que p13.5/13
sea la ribonucleoproteína.
Con base en los resultados de la secuenciación del
genoma viral, se han asignado a su posición, las proteínas
estructurales en la estructura de la partícula de LPDV. Éstas
son la proteína de matriz de 20 kD, una proteína de 31 kD
de ubicación desconocida en el virión, la proteína de cáp-
side de 28 kD, las proteínas de la nucleocápside y proteasa,
cada una de 13 a 15 kD, y dos glucoproteínas de envoltura
de 76 y 41 kD respectivamente (10, 26).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGÍA
Huéspedes naturales y experimentales
La cnfermedad sólo se ha descrito en pavos. Los intentos
por transmitir la infección mediante inoculación parenteral
tuvieron éxito en pavos y pollos, pero no fue as! en patos y
gansos (16). Las lesiones macroscópicas y microscópicas se
reprodujeron en los pollos, pero resultaron menos intensas
498 . Enfermedades de las aves (Capítulo 17)

que en los pavos. Padecen la enfermedad natural los pavos
principalmente entre las 7 y 18 semanas de edad, aunque
puede desarrollarse de manera esporádica en adultos (2, 3,
14). Es posible que los machos sean más susceptibles a la
enfermedad que las hembras. Los híbrido s de pavo difieren
en cuanto a la susceptibilidad al desarrollo de la enfermedad
como respuestaa la inoculación con material infeccioso (17),
y gran parte de la enfermedad en el campo se ha restringido
a unos cuantos híbridos comerciales. La ELP puede propa-
garsede manera horizontal entre pavipollos en contacto (17).
Una característica poco común de la enfermedad es
que los pavipollos infectados de manera experimental a las
cuatro semanas de edad, desarrollan una incidencia más
elevada de enfermedad que los infectados durante el primer
día (2, 17). No parece que esto resulte por un cambio en la
susceptibilidad a la infección, ya que los pavipollos inocu-
lados en el primer día de edad se infectan (15, 17). Es posible
que la presencia de anticuerpos matemos reduzca la proba-
bilidad de enfermedad productora de infección o, como
alternativa, que se requiera de inmunocompetencia para el
desarrollo de la enfermedad. No obstante, la bursectomía
quirúrgica o química no influyó de manera significativa en
la incidencia o intensidad de la enfermedad producida ex-
perimentalmente (34).
Periodo de incubación
El periodo de incubación para la enfermedadque se desarrolla
de manera natural, se desconoce. Las observaciones de
campo señalanque podría sertan breve como de sietesemanas
y los estudios acerca de la transmisión experimental, señalan
que podría ser menor en algunos individuos y mayor en otros.
Las lesiones consisten en linfocitos, linfoblastos, células
reticulares y plasmáticas, ya sea distribuidas irregularmente
en toda la lesión o, en algunos casos, localizadas alrededor
de la periferia de lesiones focales pequeñas. Las lesiones
proliferativas pueden ser grandes y difusas o pequeñas y
tocales.Lesionespoco frecuentesen los nerviosperiféricos
son similares a las de la EM, pero tienden a ser focales y a
no difundirse a lo largo del nervio.
El desarrollo de la enfermedad la han estudiado
McDougal1 y colaboradores (17) Y Zimber y colaboradores
(33). Las lesiones específicas fueron reconocidas por pri-
mera vez en el bazo y en el timo 14 días después de la
inoculación de pavipollos de cuatro semanasde edad. Estos
autores las refirieron como lesiones linfoides tempranas que
fueron pequeñas y estuvieron constituidas principalmente
por linfocitos, aunque también había linfoblastos y células
reticulares y plasmáticas (17). En el bazo, estas lesiones
parecen focos separados en la pulpa roja. En el timo, hubo
atrofia de la corteza y pérdida de linfocitos de la médula
dilatada, que fueron reemplazados por linfoblastos y células
reticulares y plasmáticas. Hacia los 21 días luego de la
inoculación, las lesiones en el bazo habían aumentado de
tamaño y obliterado su arquitectura normal. En el timo, la
corteza se encontraba casi por completo atrofiada. Estas
lesiones crecientes contenían múltiples figuras mitóticas y
fueron características de los tumores observados en la en-
fermedad natural. En el momento actual, se han observado
múltiples pequeñas lesiones linfoproliferativas focales en

Signos

La evolución clínica de la enfermedad es rápida, con pocos

signos premonitorio s si es que hay algunos; cuando se notan
signos clínicos, son plumas erizadas, anorexia y aversión al
movimiento. Los pavipollos que muestran signos mueren y la
mortalidad puede ser tan elevadacomo de 25% de la parvada.

Lesiones macroscópicas
La lesión macroscópica más consistente es la esplenomega-
lia. Los bazos afectados pueden ser tan grandes como del
tamañode un huevo de gallina, y de ordinario son de color rosa
pálido y aspectojaspeado. El hígado puede estar aumentado
de tamaño, pero no demasiado y puede contener focos
miliares de color gris-blanco. También pueden encontrarse
lesiones miliares o difusas similares en el páncreas, timo,
riñones, gónadas, pared intestinal, pulmones y miocardio.
En algunas aves, los nervios periféricos están ligeramente
agrandados (2, 3, 14). Muchas veces, hay anemia; algunas
aves afectadas tienen leucocitosis, mientras que otras son
leucopénicas, y se ha registrado aumento en la concentra-
ción de IgG (33).

Histopatología Figura 17-52. Micrografía electrónica de una lesión de

enfermedad linfoproliferativa en el bazo de un pavo, mostran-
La lesión característicaen todos los órganoses la linfo- do la citología pleomórfica característica de la enfermedad.
proliferación de célulaslinfoproliferativas(figura 17-52). 4000x.

muchos otros órganos. También se observó un tercer tipo de
lesión, pequeña y focal, y constituida por linfocitos; muchas
de estas lesiones contenían centros germinales. Este tipo
aumenta en frecuencia a través del tiempo después de la
inoculación, la cual sugiere que es una lesión regresiva.
Estas observaciones son paralelas a la presencia de secuen-
cias de RNA específicas para LPDV (12) y de partículas
virales (17). Hubo por primera vez secuencias de RNA en
la médula ósea, tres días luego de la infección; de 2 a 7 días
después estaban presentes en el timo y en el bazo, y en la
bolsa de Fabricio, respectivamente. Hacia los 15 días se
presentan secuencias RNA en muchos órganos, pero con
valores más bajos que en los órganos linfoides. Cinco días
después de la infección, hay viremia que aumenta en con-
centración cuando menos hasta la sexta semana. Durante
este periodo, hubo un incremento en la IgG del suero (33).
Se ha descrito hasta la undécima semana después de la
infección, una supresión de la inmunidad celular, pero no
de la inmunidad humoral (32, 34). Con el empleo de ELlSA
competitiva o una prueba de radioinmunoprecipitación. Pa-
tel y Shilleto (19) encontraron pavos que no respondían a la
infección produciendo anticuerpos.
DIAGNÓSTICO
Los virus no se pueden cultivar en cultivos celulares o
embriones y todavia no se han detectado anticuerpo s en
pavos infectados. Por estasrazones, el diagnóstico de la ELP
depende de la aparición de los signos de la enfermedad en
una parvada, las lesiones macroscópicas y microscópicas
caracteristicas y de la aplicación de técnicas para la identi-
ficación de ELP. Esto último, incluye el uso de antisueros
especificos de virus en pruebas inmunofluorescentes y ELI-
SA indirecta, pruebas de transcriptasa inversa y PCR.
La prueba de la transcriptasa inversa no resulta espe-
cifica para LPDV, pero es de utilidad para el diagnóstico
diferencial entre ELP y la reticuloendoteliosis (RE). Se ha
descrito una PCR que utiliza cebadores de oligonucleótidos,
que amplifica una región del gen gag que resulta especifica
para LPDV (25); esta prueba no sólo es especifica para ELP,
sino que es más sensible que la prueba de la transcriptasa
inversa. Producir los anticuerpos especificos del virus, ha
resultado dificil debido a los elementos del huésped en las
preparaciones virales. El tratamiento con bromelaina supera
este problema y se han producido anticuerpos especificos
de virus en pollos y conejos utilizando virus purificados a
partir de suero tratados mediante bromelaina (22). Al utili-
zar tales antisueros en una prueba inmunofluorescente indi-
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Enfermedades
neoplásicas . 499
recta, se puede demostrar hasta por 16 meses posinfección
a LPDV, en células con capa de leucocitos y en cortes
congelados de bazo (20). Se ha descrito una técnica ELISA
indirecta, que utiliza antisuero obtenido de virus digeridos
con bromelaína, con el fin de detectar virus en pelets deri-
vados de plasma centrifugado a alta velocidad proveniente
de pavos infectados (19). Ambas pruebas se correlacionan
bien con la prueba de la trascriptasa inversa.
Diagnóstico diferencial
La principal enfermedad con la cual se puede confundir a
ELP es la RE. Las manifestaciones distintivas de la ELP son
las esplenomegalia característica y la naturaleza pleomórfi-
ca de la composición celular de los tumores. Se ha dado a
conocer una prueba para ayudar en el diagnóstico diferen-
cial entre ELP y RE (27), que toma la ventaja de la viremia
persistente común que se encuentra en pavos infectados con
estos virus y la diferencia en los requerimientos de catión
para la transcriptasa inversa de los LPDY y RE (REY) (31).
La transcriptasa inversa de REY prefiere Mn2+ a Mg2+,
mientras que lo contrario es verdadero para el LPDY. La
prueba necesita que se lleve a cabo la prueba de transcriptasa
inversa exógena con el uso de peletsde plasma de la parvada
sospechosaen presencia de 0.8 mM de cloruro de magnesio
y 0.08 mM de cloruro de manganeso (27). El índice de
requerimiento de catión divalente se calcula y define como
la relación entre la actividad de la transcriptasa inversa en
presenciade Mg2+ y de Mn2+. Un índice por arriba de 2.0 es
característico del LPDY; y por debajo de 0.5, del REY. No
obstante, se dispone hoy día de otras pruebas, para la
RE, hay aislamiento de virus y pruebas serológicas (véase
Reticuloendoteliosis) y para la ELP, la prueba de inmuno-
fluorescenciaindirecta,la ELISA indirecta y PCR mencionadas
antes, que son especificas para LPDY y no muestran reac-
ciones cruzadas con los REY o leucosis aviar (19, 20, 25).
PREVENCiÓN Y CONTROL
No hay información acercade la prevención y el control de la
ELP. Las diferencias observadasen la susceptibilidad a dicho
padecimiento en infecciones experimentalessugiereque, para
un plazo largo, la selección de la resistenciaa la enfermedad
constituye un procedimiento posible para su prevención. En
los sitios en los cuales se desarrolla enfermedad intensa,
puedeserbenéfico un cambio en la razadel pavo o uno híbrido.
Como sucede en todas las enfermedades infecciosas, debe
prestarse atención al manejo y procedimientos higiénicos.
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PatlloI13:277-287.

INTRODUCCiÓN
Los textos estándar de medicina veterinaria que tratan acer-
ca de patología general o neoplasias, pocas veces mencionan
a los tumores de aves, y la descripción más amplia de
tumores de aves domésticas pertenece a Campbell (20),
aunque está descontinuada. El propósito de este capítulo es
proporcionar un panorama acerca de los tumores en aves de
etiología desconocida que se encuentran con mayor fre-
cuencia. Al respecto, mucho se debe a las aportaciones de
otros patólogos veterinarios (véanse 38, 50, 53, 63, 72, 85).
Cuando resulte de importancia, se hace referencia a los
tumores en otras especies aviares debido a que se esperaque
su patogénesis sea similar a la de los tumores equivalentes
en pollos. Como sucede con las especies de mamíferos, la
apariencia histológica de los tumores aviares permite que se
clasifique a gran parte de ellos de acuerdo con su origen
celular. Para una clasificación precisa, resultan útiles estu-
dios más detallados que impliquen citogenética, inmunohis-
toquímica, y microscopia de electrones, sin embargo, pocas
veces se aplican tales técnicas a los tumores aviares por la
falta de incentivos y recursos para investigar lo que es
necesario juzgar como trastornos incidentales descubiertos
durante los estudios en los problemas de parvadas. En este
capítulo no se discuten el pronóstico y el tratamiento.
En el estudio de los tumores aviares, se ha centrado la
atención en aquellos con etiología viral, tanto desdeel punto
de vista de su importancia económica, así como un mode-
lo aplicable al cáncer en seres humanos (16). Hasta cierto
grado, se han estudiado los tumores de las vías reproducto-
ras de las gallinas reproductoras, los queratoacantomas de
los pollos de engorda (véase, Calcinoma de células escamo-
sas dérmicas, capítulo 37) y los neuromas de amputación,
pero se han dirigido pocos estudios hacia otras enfermeda-
des neoplásicas de las aves. Parece ser baja la incidencia de
los tumores no inducidos por virus, pero resultan necesarios
estudios apropiadamente diseñados para clarificar la situa-
ción. En un informe reciente de ponedoras enjaula inspec-
cionadas en rastros irlandeses, el índice de decomisos fue
de 1.4%, del cual una quinta parte (0.3%) sedebió a nódulos;
90% de los nódulos resultaron tumores y 70% «0.2 %) de
éstos fueron adenocarcinomas, probablemente derivados
de las vías reproductoras (1 ]4). Hay que tener cautela al
interpretar los hallazgos en rastros, ya que no es probable
que se detecten tumores tempranos o pequeños, puesto que
no se revisan de manera rutinaria órganos como el cerebro
y la luz del oviducto.
El tiempo de vida de los pollos y pavos criados dt:
manera comercial, por lo general es breve y puede ser menor
El autor reconoce con gratitud las contribuciones del Dr. TN
Fredrickson and Dr CF Helmboldt to this chapter
Enfermedades
neoplásicas. 501
Rodney L. Reece
al requerido para el desarrollo de gran parte de los tumores
no inducidos por virus. La información limitada acerca de
la incidencia en aves mayores (se considera por lo general,
que la esperanza de vida potencial de los pollos es de
alrededor de 1S afios, pero puede ser de hasta 3S) proviene
de varias fuentes, la primera está representada por estudios
a largo plazo en parvadas de pollos mayores (41). La segun-
da, resulta de informes diagnósticos de patólogos veterina-
rios, particularmente de aves conservadas por periodos de
tiempo mayores que aquellos de las aves conservadas en
condiciones intensivas (106, 107). La tercera, surge de los
informes de necropsia de los zoológicos donde se mantiene
a varias especies de aves durante sus periodos de vida
normales y a las que por lo general se les practica la
necropsia a su muerte (32, 3S, 61, 7S, 77, 81, 93), y también
de estudios acerca de otras aves cautivas y silvestres (14,
28,94,99,104). Los informes de enfermedades neoplásicas
en la última categoria, proporciona información útil aunque
no aplicable de manera directa a las aves. En particular, los
pericos cautivos (Melopsittacus undulatus) tienen una alta
incidencia de tumores, aunque existe cierta evidencia de
infección por retrovirus en estas especies, la cual podria ser
la causa de manera parcial (SI). Se desconoce la incidencia
de tumores en los pericos silvestres.
Este capítulo incluye observaciones personales de neo-
plasias espontáneasen una parvada OS, de 466 gallinas SPF
Leghom blancas, a muchas de las cuales se les permitió vivir
su vida natural (41); de aves moribundas y muertas prove-
nientes de una parvada SPF australiana y casos de campo
sometidos a necropsia. La parvada OS SPF se encontraba
libre de la enfermedad de Marek y de virus de la leucosis
aviar exógeno y se diagnosticaron los siguientes tumores:
142 tumores ováricos (adenocarcinomas, tumores de las
células de la granulosa y tumores ováricos de las células de
Sertoli), 40 tumores del oviducto (adenocarcinomas y leio-
niomas), siete adenocarcinomas pancreáticos y un caso de,
cada uno, adenocarcinoma parabronquial, adenocarcinoma
proventricular, carcinoma hepatocelular, carcinoma colan-
giocelular y mesotelioma (42). Sin embargo, no hay certeza
de qué tanto se puedan aplicar estos índices de neoplasias
espontáneasa otras razas y lineas de aves, puesto que esta
línea de aves tiene una alta incidencia de tumores genitales,
para los cuales tiene cierta predisposición genética (véase,
Aparato reproductor). La parvada SPF australiana se encon-
traba libre de virus de la enfermedad de Marek, virus de la
leucosis aviar exógeno y del virus de la reticuloendoteliosis,
y seidentificaronlos siguientestumores:doscasosde,cada
uno, linfomas, fibrosarcomas y adenocarcinomas abdomi-
nales metastásicos,y un caso de, cada uno, delos siguientes:
mielocitoma, sarcoma de las células del retículo, sarcoma
histiocítico, liposarcoma abdominal, lipoma subcutáneo,
adenocarcinoma renal, tumor de las células de la granulosa
y adenoma suprarrenocortical (96). En ninguna de estas
parvadas, se encontraron relacionados estos tumores con
virus oncógenos conocidos.
502 . Enfermedades de las aves (Capítulo 17)

Existen informes de tumores linfoides en pollos SPF
(31, 96), lo cual indica que en su momento, tales tumores
pueden ser inducidos mediante factores diferentes a los
virus de transformación conocidos. Adicionalmente, los lin-
fomas son un diagnóstico común en otras especiesaviares(76,
94, 119), en las cuales se describen a menudo de manera
inadecuada como enfermedad de Marek o leucosis linfoide,
sin alguna evidencia directa de la implicación de virus de
transformación. Paratales casos,seríapreferible que se descri-
bieran en términos morfológicos, en vez de endosarlos con
un nombre denotando etiologia. Los estudios e informes
con mayor tiempo acerca de los tumores avicolas, citados
en esta revisión (71, 50, 63, 85) se publicaron antes de la
aplicación de los programas de control para la enfermedad
de Marek y la leucosis linfoide. Luego de dedicarsea los casos
que con probabilidad tuvieran una etiologia viral, la preva-
lencia de otros tumores fue baja, correspondiendo la mayo-
ria abrumadora a los tumores derivados del aparato
reproductor de gallinas adultas.Estasituaciónpareceprevalecer
todavia.
. APARATO REPRODUCTOR
Ovario
La clasificación de los tumores gonadales de pollos, resulta
compleja y controversia!. De alguna manera es complicada,
por la tendencia de los investigadores en aplicarle a las av\:s,
términos utilizados en el diagnóstico de los tumores ováricos
de mamiferos, en particular de los sereshumanos.Este hecho,
pasa por alto la disimilitud entre los ovarios de mamiferos
y aves en términos de histologia, endocrino logia y fisiolo-
gia. Por lo general, en gallinas que tienen más de un año de
edad se observan todos los tipos de tumores ováricos.
(véase adelante). De manera terminal, las gallinas se en-
cuentran extremadamente delgadas y asumen una posición
parecida a la de los pingüinos. Por lo general, en los casos
avanadosno hay maduración de los folículos y los oviductos
se encuentran atrofiados.
La célula de origen de estos tumores permanece por
identificarse, pero se asume con frecuencia que es la cubier-
ta del mesotelio (el denominado epitelio germinal) del ova-
rio o de sus invaginaciones hacia la corteza ovárica; de
manera alterna, pueden derivar de las glándulas tecales,
células intersticiales, remanentes de cordones sexuales em-
brionarios o del mesonefros. El tumor puede iniciarse en la
teca externa de los folículos más pequeños (figura 17-53),
en el estromainterfolicularo, en ocasionesun poco adentro
del tallo ovárico; son multifocales en origen, pero el creci-
miento es ligeramente lento durante meses. Los adenocar-
cinomas ováricos no están relacionados con la producción
excesiva de hormonas esteroidales (41).
Histológicamente, las estructuras que componen al
adenocarcinoma ovárico con mayor frecuencia son acinos
formados por una capa simple de epitelio bajo cilíndrico o
cuboide, no ciliado. Estas células eosinofilicas, con un
núcleo basal redondo, se encuentran orientadas alrededor de
un lumen de tamaño y forma variables, que contiene en
ocasiones un material homogéneo intensamente eosinofili-
co que es positivo al ácido periódico de Schjff (PAS) y
negativo a la mucicarmina (figura 17-54). Otros tumores
son celularmente más densos, con las estructuras acinares

Adenocarcinoma
Los tumores tempranos son nódulos pequeños, redondos,
blancos y firmes en la superficie ovárica, que pueden con-
fundirse por foliculos atriticos. En casos avanzados, éstos
coalescen en una masa parecida a una coliflor firme y gris
blancuzca. En esta etapa, son frecuentes numerosos implan-
tes transcelómicos, variando algunos desde pequeños creci-
mientos semejantes a perlas, hasta mas.ivos tumores
nodulares en las superficies serosasdel páncreas, oviducto,
mesenterio e intestinos. Cuando tal crecimiento canceroso
es extenso, por lo general se desarrolla ascitis. Las paredes
de los intestinos afectados se engrosan y adhieren, y se
constriñe la luz intestinal. Los adenocarcinomas abdomina-
les metastásicos se pueden originar ya sea del ovario o el
oviducto y resulta dificil la diferenciación, pues en ambos
casos se encuentran implicados el ovario y el oviducto.
Muchos casos de este tipo de adenocarcinoma se describen
como adenocarcinomas ováricos, sin algún intento serio por
determinar su origen. La incapacidad para detectar algún
crecimiento tumoral en el recubrimiento de la mucosa,
indica que el tumor no se originó del oviducto y, por tanto, Figura 17-53. Adenocarcinoma ovárico en la región de la
probablemente proviene del ovario. Con fines de confirma- teca, donde se demuestran las trabéculas delicadas y los
ción, se pueden teñir los tejidos congelados de manera núcleos redondos; obsérvense las células de la granulosa y
inmunohistológica por ovalbúmina, la cual sólo se encuen- la yema de los huevos en desarrollo (parte superior). H y E,
tra en tumores que se originan en el magnum del oviducto 360x.

Figura 17-54. Estructuras acinosas, típicas del adenocarci-
noma ovárico, lIemas de material eosinófilo y recubiertas por
células cúbicas que contienen núcleos redondos con croma-
tina condensada y citoplasma eosinófilo escaso. H y E, 600x
comprimidas para dar la apariencia de islas o láminas de
células tumorales, mientras que en otras variantes, ellumen
puede encontrarse alargado con los pliegues del recubri-
miento neoplásico formando estructuras papilares (figura
17-55).
La prevalencia de figuras mitóticas varia desde escasas
hasta abundantes, aunque en gran parte de los casos no
resultan sobresalientes. La división de los adenocarcinomas
ováricos en tipos medulares o escirroso no parece ser ade-
cuada, ya que el tamaño determina la morfología; los acinos
de los tumores grandes están intercalados con tejido denso
(figura 17-56), mientras que los más pequeños tienen me-
nos tejido fibroso. Los implantes serosospueden inducir una
respuesta proliferativa del músculo liso en la capa muscular
subyacente, pero ésta varía (83). Los adenocarcinomas ová-
ricos similares a aquellos observados en pollos, se han
descrito en pavas maduras (120).
Figura 17-55. Adenocarcinomaovárico con estructuras
papilares que hacen proyección al interior de acines dilata-
dos. H y E, 160x.
Enfermedades
neoplásicas. 503
De manera ocasional, los adenocarcinomas ováricos se
encuentran en los ovarios, cubiertos con racimos de folícu-
los similares a uvas y llenos de un líquido amarillo. En
ciertos casos, estos quistes no se encuentran recubierto s por
epitelio neoplásico, sino que parecen ser resultado de un
drenaje linfático alterado y de este modo no se les puede
comparar de manera directa con los cistoadenocarcinomas
ováricos de mamíferos. Los folículos ováricos quísticos se
desarrollan en otras especies aviares y no se relacionan con
neoplasia (58). En algunos casos de adenocarcinomas ab-
dominales metastásicos,sepueden encontrar grandes acinos
quísticos recubiertos por epitelio cuboidal bajo a escamoso
y sus lumen contienen una secreción mucinosa positiva a
PAS, similar a la ya descrita antes (20, 96). También pueden
hallarse mixomas ováricos con material mucinoso adheren-
te, exudando de la superficie cortada, pero de manera histo-
lógica, son bastante distintos.
Tumor celular de la granulosa-teca
Este tumor es amarillo, redondo y lobulado con una consis-
tencia extremadamente friable muy diferente del adenocar-
cinoma firme y con forma de coliflor. Los tumores celulares
de la granulosa-teca se encuentran encapsulados dentro de
una membrana lisa y brillosa, y los grandes tumores tienen
extensaszonas de necrosis y hemorragia. Aquellos tumores
que no se encuentran adheridos al ovario mediante una
porción delgada, pueden crecer hasta un tamaño enorme y
dar metástasis en ocasiones hacia las vísceras adyacentes.
Histológicamente, estos tumores están constituidos por cé-
lulas pálidas, eosinofilicas, poliédricas a fusiformes, con
cierta vacuolización citoplásmica (figura 17-57). El orde-
namiento de estas células puede ser variable, aún dentro de
un tumor sencillo, formando estructuras tubulares o con
menor frecuencia foliculares (figura 17-58), separadaspor
un delicado estroma vascular. En ciertos casos, pueden
hallarse elaborados reordenamientos cilindriformes o giri-
formes (figura 17-59), o haber típicas rosetas de grupos
de una docena o más de células epiteliales agrupadas de
manera radial alrededor de pequeños espacios centrales
Figura 17- 56. Otra forma de adenocarcinoma ovárico con
bandas densas de células del estroma limitando agrupacio-
nes de células acinosas neoplásicas con núcleos intensa-
mente basófilos. H y E, 60x.
504 . Enfermedades de las aves
Figura 17-57. Lóbulos de células epiteliales vacuolizadas,
separadas por trabéculas mideradas en un tumor de células
de la granulosa-teca. El lumen central no es tan definido
como en los adenocarcinomas. H y E, 140x.
(figura 17-60). En otros, el estromapuedesernotable.La
proporción de las figuras mitóticas varía, pero tiende a ser
bajo y parece que el tumor crece a una velocidad baja.
Las células tumorales se han confirmado como células
de la granulosa debido a que tienen un elemento ultraestruc-
rural denominado al transosoma, el cual se ha identificado
en las células de la granulosa folicular de aves (60). En
gallinas con grandes tumores celulares de la granulosa-teca,
se encuentran muy elevadas las concentraciones plasmáti-
cas de estrógenos (41). Se sabe que las células de la granu-
Figura 17-58. Tumor ovárico de células de la granulosa-teca
constituido por una población uniforme de células tumorales
estrechamente empacadas con citoplasma eosinófilo pálido
abundante y núcleos vesiculares redondos uniformes. Nóte-
se la fiqura mitótica. (flecha). H y E, 600x.
(Capítulo 17)
Figura 17-59. Disposición giriforme de células en una zona
de un ovario con tumor de las células de la granulosa-teca,
H y E. 90x. (Avian Pathol.)
losa de los fuI/culos maduros producen normalmente pro-
gesterona, mientras que las células de la teca elaboran
estrógenos (88). Esto, junto con la observación de numero-
sas glándulas de la teca en "tumores celulares de la granu-
losa",justifican la descripción binomial de tumor celular de
la granulosa-teca. Las altas concentraciones de estrógeno
circulantes, resultan en que los oviductos sean semejantes
en tamaño a los de las gallinas ponedoras. El desarrollo de
la cresta es como el de las gallinas en postura, pero no se
producen huevos. La existencia por separado de tumores
celulares de la teca ovárica, como aquellos descritos por
Campbell (20), debe esperar más estudios.
Arrenoblastoma
El término arrenoma y arrenoblastoma pueden aplicarse
en un sentido morfológico a los tumores ováricos con
elementos testiculares o en un sentido funcional, para abar-
car a un diverso grupo de tumores ováricos virilizantes.
Desde tiempos ancestrales, se ha reconocido la reversión del
sexo ("virilismo") en aves domésticas (40), pero muy pocos
de tales casos se deben a tumores ováricos (20). Debe
recordarse que en las especies aviares, contrario a la situa-
ción en mamíferos, el macho es el sexo neutral y el pollito
hembra se desmasculiniza mediante sus hormonas ováricas
(86). En la gallina, por lo general sólo se desarrolla el ovario
izquierdo, pero en el ovario normal se encuentra tejido
medular masculino rudimentario y células primordíales
(46). La remoción quirúrgica del ovario funcional, conduce
a hipertrofia de la gónada derecha vestigial en un órgano
semejante a un ovario-testículo o testículo, dependiendo de
la edad al tratamiento. El ovario-testículo así formado,
tiene algunas zonas de túbulos seminíferos inmaduros, pero
 Enfermedades
neoplásicas. 505

normalmente la espermatogénesis no es una caracteristica

(15). La destrucción del ovario por medio de un tumor no
productor de esteroides u otro proceso patológico, puede
resultar en la formación de un ovario-testículo. En estudios
de reversión sexual en aves, existe un caso bien documen-
tado de una hembra adulta que ponía huevos y que de
manera subsecuente, al desarrollar patología ovárica, cam-
bió de sexo y fue capaz de fertilizar huevos con éxito. No
obstante, este fue un caso de ooforitis tubercular, no una
displasia (39). La situación contraria de feminización, está
muy poco documentada (véase, Tumor de las células de
Sertoli).
En este capítulo, los términos arrenoma y arreno-
blastoma se reservan para aquellos casos en los cuales
existe un tumor ovárico relacionado con alguna evidencia
de reversión sexual ("virilismo"). En aves, no existen in-
formes acerca de la producción de hormonas en estos tumo-
res, así que se desconoce si la reversión sexual se debe a una
falta de estrógenos o a la producción de andrógenos. Los
arrenomas se caracterizan por el crecimiento de túbulos
seminíferos dentro del estroma ovárico y aparecen como
masas blancas sólidas lobuladas en el interior de ovarios
atróficos; son de histogénesis incierta e histológicamente
son variables en extremo. En el tipo más diferenciado, están
constituidas por cordones ramificantes de epitelio cilíndri-
co, a menudo con una profundidad de dos capas celulares
que se asemeja a los túbulos seminíferos inmaduros; la Figura 17-60. Tumor de células de granulosa-teca, donde
espermatogénesistiende a ser pobre. En los tipos con menor se muestra el ordenamiento tubular y las rosetas formadas
por racimos de células radiando a partir de un pequeño lumen
desarrollo, se puede observar una red laxa o compacta de
central, H y E, 365x. (Avian Pathot.)
células fusiformes y epiteliales ordenadas como cordones,
nidos, rosetas o túbulos incompletos (figura 17-61). El
intersticio puede ser notable y contener nidos de células
poliédricas abundantes en lipoides, que se asemejan a las
células de Leydig. Los túbulos semejantes a los seminíferos
pueden llenarse con células vacuoladas (55). En los tumores
grandes puede haber cavitación quística y hemorragia. Se
ha descrito la inducción experimental de arrenoblastomas
masculinizantes, mediante la inyección de isótopos radioac-
tivos en el ovario izquierdo (121). Los arrenomas pueden
confundirse con adenocarcinomas. Los ginandroblastomas,
son tumores mixtos productores de esteroides con estróge-
nos producidos por los elementos celulares de la granulosa-
teca y los andrógenos elaborados por el tejido arrenomatoso.

Tumores ováricos de las células de Serioli

En los cinco casos de tumores ováricos de células de Sertoli
comunicados por Fredrickson (4]), no fue aparente la rever-
sión sexual y las concentraciones de hormonas circulantes
resultaron comparablescon aquellasde gallinas no ponedoras.
Se observaron de manera histológica, masas compactas de
túbulos que se desarrollaban de modo multifocal por debajo
de la cápsula ovárica. Las células intersticiales se encontra-
ban presentesde manera variable y los túbulos bien definidos
estaban recubiertos por una capa simple de células epitelia-
les cilíndricas con núcleo basaI,consideradascomo células de
Sertoli {figura 17..(j2). Algunos de estos tumores parecen
desarrollarsedentro de tumores celularesde la granulosa-teca.
Figura 17-61. Arrenoma de una gallina que demostró rever-
Dísgermínoma sión sexual. La red de células epiteliales se encuentra dis-
Wight (123,124), detectócuatrotumoresováricosen seu- puesta en cordones y túbulos mal definidos. H y E, 350x. (De
dohermafroditasy tres de ellos fueron designadoscomo un caso proporcionado por C.J. Randall.)
506 . Enfermedades de las aves
Figura 17-62. Tumor ovárico de las células de Sertoli cons-
tituido por tubos seminíferos bien definidos, recubierto por
células de Sertoli intercaladas con células intersticiales. El
estroma contiene células intersticiales. H y E, 600x.
disgerminomas, el equivalente de los seminomas ováricos.
Estos tumores, no se relacionaron con reversión sexual, sino
más bien con la pérdida de las características morfológicas
externas de la gallina y la adquisición de algunas caracterís-
ticas masculinas como crestas alargadas y plumas dorsales
similares a las del macho. Se considera que estos tumores se
originan de los elementos seminíferos en el ovario izquierdo o
en la gónadaderechavestigial. Histiológicamente, consistende
trabéculasfibrosas elaboradas,rodeadaspor cordoneso grupos
de células redondaso poligonales, y en ocasionessincitio.
Mesosálpinx
Le;om;oma
Elleiomioma del mesosálpinx es un tumor común en galli-
nas. Por lo general, se localiza de manera central en el
ligamento ventral del oviducto, una zona normalmente rica
en músculo liso. De manera ocasional, se le pu~de encon-
trar en la superficie peritoneal del oviducto o creciendo en
el mesenterio. Varía desde pequeños nódulos blancos a
grandes masas grises intensamente vascularizadas con va-
rios centímetros de diámetro. Este tumor por 10 general es
simple, circunscrito,encapsulado, sólido, de masa redonda
con una apariencia característica blanca y lustrosa al corte.
Son tumores benignos y compuestos por haces de músculo
liso separado en fascículos por elementos variables de tejido
fibroso (figura 17-63). A estos tumores se les puede deno-
minar como leiomiofibromas o fibroleioniomas, dependien-
do de cuál tejido predomina. Las figuras mitóticas son
poco frecuentes.Parecentener un pequeñoefecto en el
oviducto o en su función, aunque pueden predisponer a
escapesde huevo hacia la cavidad abdominal. En un estudio
reciente (5), la prevalencia de estetumor en diferentes líneas
de gallinas SPF y comerciales varió de O a 60% hacia el
final de su primer año de postura. Las hembras afectadas
tenían elevadas concentraciones de estradiol beta-17 circu-
lante (4) Y una alta incidencia de estos tumores se indujo en
Leghorn blancas comerciales mediante el tratamiento con
dietilestilbestrol y progesterona, confirmando así la partici-
pación de estashormonas esteroideasen la tumori~énesis (5).
(Capítulo 17)
Figura 17-63. Leiomioma del mesosálpinx constituido por
fibras musculares lisas dispuestas en forma de ventricilios
compactos. No hay mitosis y la relación nuclear/citoplásmica
es baja. H y E, 600x.
Oviducto
Adenocarcinoma
Gran parte de los adenocarcinomas del oviducto se originan
en la porción alta del magnum del oviducto, con desarrollo
ocasional de casos en el útero y en el infundíbulo. En
gallinas mayores de un año de edad, por lo general se
detectan grandes tumores focales y abdominales metastási-
coso En una investigación publicada hacia 1969 (47), la
prevalencia de adenocarcinomas oviductales en gallinas al
final de la postura, determinada por el examen de la mucosa
de los oviductos, varió de 5 a 81 %. Un estudio más reciente,
demostró una correlación positiva entre la incidencia de
tumores y el peso del cuerpo maduro y el peso del huevo
(3). Esto sefiala la posibilidad de una relación con la selec-
ción para la postura de huevos, pero es necesario llevar a
cabo investigaciones apropiadamente disefiadas. Los ade-
nocarcinomas abdominales metastásicos observados a la
necropsia o a la inspección sanitaria, no son sino una peque-
fia proporción de los casos reales de adenocarcinoma ovi-
ductal y algunos pueden ser de origen ovárico. Si no se
determina el órgano de origen, sería preferible referirse a
ellos como adenocarcinomas abdominales metastásicos de
origen desconocido.
Los estudios de los tumores del magnum en aves y
pavos domésticos, revelaron una progresión desde una dis-
plasia focal, racimos sésiJeshasta masas polipoides. Las
lesiones más tempranas consisten de nódulos pequefios (con
diámetro de 2 a 10 mm) en los bordes de las glándulas y se
pueden encontrar en gallinas ponedoras a las 30 semanas
de edad; con facilidad son ignorados (112). Histológica-
mente, estos nódulos están constiuidos por células cilíndri-
cas agrupadas de manera estrecha con gránulos secretores
en el citoplasma apical y núcleo pálido. Las células se
encuentran más bien orientadas de manera concéntrica, que
haciaellumen (figura 17-64). Con probabilidad estaslesio-
nes son preneoplásicas. Se desconoce su incidencia en aves
comerciales.
Los adenocarcinomas individuales o sésiles en racimos
son grises y firmes. Tienden a coalescer en grandes tumores
 Enfermedades
neoplásicas. 507

con forma irregular que protuyen hacia ellumen del oviduc-

to. En gallinas con ovarios activos, se encuentran lesiones
iniciales, mientras que las metástasis abdominales se rela-
cionan con ascitis y pérdida de la condición corporal. En el
tumor primario, por lo general hay un limite distintivo entre
las células del magnum normales y las neoplásicas (figura
17-65). Las células malignas varian en el grado en que se
conservan la arquitectura glandular normal del magnum y
en la cantidad de gránulos secretores acidofilicos dentro de
su citoplasma. Los implantes de tejido acinar por lo general
se encapsulan bien (figura 17-66). En algunos casos, las
células son agranulares y crecen en láminas sólidas. Sin
embargo, las diferencias cito lógicas no reflejan la invasivi-
dad tumoral, ya que se puede encontrar que los implantes
están constituidos por células bien diferenciadas. Los deta-
lles ultraestructurales de estos tumores se han descrito (62).
Los adenocarcinomas del magnum son extremada- Figura 17-65. Adenocarcinoma del magnum que muestra
mente malignos. Aun cuando el tumor primario es más bien un margen bien definido entre el tejido secretor normal con
pequeño, puede penetrar a través de la capa muscular y citoplasma celular que contiene gránulos eosinofílicos de
diseminarse hacia la cavidad abdominal, por medio de tú- ovalbúmina (arriba) y células tumorales ligeramente granu-
neles entre las membranas celómicas, para implantarse en lares (abajo). H y E, 600x.
la serosa intestinal, en especial el páncreas y el duodeno
(66). Los inplantes subyacentes en la capa muscular del macroscópicamente como histológicamente, a aquellos pro-
oviducto o la serosa intestinal, se toman hiperplásicos e ducidos por adenocarcinomas ováricos y el ovario en sí
hipertrofiados. Los implantes en la serosa intestinal, por lo mismo es un lugar frecuente de implantación. En ocasiones,
general están compuestos por pequeñas islas o acinos de pueden encontrarse metástasisa nivel profundo en el ovario.
células tumorales más o menos anaplásicas dentro de tejido Los implantes en la serosa del oviducto con frecuencia
fibroso denso (figura 17-67). Éstos son similares, tanto carecen de cirrosis intensa (figura 17-68). Las metástasis
hacia los pulmones y otras vísceras se desarrollan por medio
de émbolos hematógenos (66).

Figura 17-64. Foco adenomatoso displásico en el pliegue
del magnum, mostrando una clara delimitación de las glán-
dulas normales circunvecinas. Las células epiteliales cilíndri-
cas se encuentran densamente empacadas y orientadas de
manera concéntrica. H y E, 175x. (Avian Pathol.)
Figura 17-66. Implante profundo en el ovario, de un adeno-
carcinoma del magnum, mostrando la cápsula alrededor de
las células adenocarcinomatosas. A pesar de la aparente
agresividad de este tumor, las figuras mitóticas no son
sobresalientes. H y E, 200x.
508 . Enfermedades de las aves
Figura 17- 67. Acinos compactados, recubiertos por epite-
lio cuboidal y rodeados por tejido fibrótico en este implante
cirrótico en la serosa duodenal de un adenocarcinoma del
magnum. H y E, 175x.
Estudios inmunohistoquímicos demostraron que las
células tumorales contienen ovalbúmina (57) y que retuvie-
ron sus receptores para estrógenos y progesterona (4). Los
adenocarcinomas del magnum demostraron respuesta ha-
cia los estrógenos; su crecimiento se mantuvo mediante
potentes estrógenos y fue suprimido con antiestrógenos (3).
Los tumores oviductales, similares a los observados en
pollos, también se han encontrado en pavos (] ]).
, A partir de diversasespeciesaviares,se han comuni-
cado adenocarcinomas abdominales metastásicos pro-
bablemente de origen oviductal (94).
Testículos
Teratoma
Los teratomas son tumores que contienen múltiples tipos
similares que se originan de más de una capa embrionaria.
La implicación de los testículos parece ser más frecuente
que la de los ovarios (20, 59), a pesar de que se conservan
más gallinas que gallos hasta la madurez sexual. Los tera-
tomas también se han encontrado en una cantidad de otros
sitios incluyendo ovarios, riñón, suprarrenales, médula es-
pinal, cuerpo pineal y ojo (21, 53). Por lo general, son
(Capítulo 17)
Figura 17- 68. Adenocarcinoma del magnum implantado en
la serosa del istmo, que se encuentra rodeado por pequeño
tejido fibroso. Ellumen acinardilatado se encuentra recubier-
to por epitelio cuboidal. H y E, 200x.
redondos, amarillos o blancos con masas firmes encapsula-
das que en ocasiones contienen quistes. Histológicamente
se encuentran constituidos por hueso, cartílago, músculo
liso, nervios, grasa y melanocitos. A menudo, los quistes
están cubiertos con epitelio cilíndrico ciliado que, junto con
el cartílago y el músculo liso, forman estructuras traqueales.
También, se observan estructuras adicionales y perlas epi-
teliales formadas por epitelio escamoso. Otro tipo de tera-
toma se presenta como un saco lleno de líquido que contiene
plumas totalmente formadas (21); éste se encuentra sujeto
a la columna espinal en el área lumbar y que se asemeja a
los quistes dermoides de los mamíferos, excepto por la
formación de plumas en vez de pelo. Desde el punto de vista
histológico, la pared del saco se encuentra recubierta por un
delgado epitelio queratinizado y folículos de pluma comple-
tamente formados y en el tejido circunvecino hay músculos
erectoresde pelo y nervios. En una cantidadde especiesaviares
(97), se ha informado de teratomas espontáneos y éstos
pueden inducirse de manera experimental mediante la inyec-
ción de iones metálicos en los testículos de gallos adultos
jóvenes (56).
Tumores de las células de Sertol;
Estos tumores se han descrito en los testículos de la codorniz
japonesa (49) Y en pericos (94), pero en pollos, parecen ser
poco frecuentes (20). De manera macroscópica, aparecen
como masas nodulares firmes con diversos grados de ne-
crosis, hemorragias y formación de quistes. Histológica-
mente, los tumores bien definidos se caracterizan por
células epiteliales semejantes a las de Sertoli con un gran
núcleo denso situado de manera basal y citoplasma basófilo,
ordenado como una empalizada alrededor dellumen central

Figura 17-69. Tumor de las células de Sertoli en una
codorniz. Las estructuras semejantes a túmulos se encuen-
tran cubiertas con dos capas de células en profundidad H y
E, 360x.
de los túbulos (figura 17-69). En otros casos, las células
tumorales se encuentran ordenadas como lóbulos y láminas
separadas por estroma delicado; son frecuentes las figuras
mitóticas. Es variable la cantidad de células intersticiales
entre estos túbulos y las islas, y en algunos casos tales
células pueden ser vacuolizadas. En mamiferos, los tumores
de células de Sertoli pueden relacionarse con producción de
estrógenos y feminización; Siller (105), describe un caso de
feminización en un gallo incompletamente castrado me-
diante cirugia, en el cual se originó el tumor de células de
Sertoli a partir de los remanentes gonadales. Además, se ha
comunicado de varios ejemplos de desmasculinización en
pericos con tumores de células de Sertoli (9). No se ha
informado acerca de estudios hormonales en aves.
Seminoma
Los seminomas son grandes tumores unilaterales con cáp-
sula definida y que están conformados de manera histológica
por láminas sueltas o cordones compactos entremezclados
con un estroma delicado (figura 17-70). Las células son
largas y redondas, conteniendo un núcleo redondo a oval
con nucleolos prominentes (19); en ocasiones se observa
sincitio y son numerosas las figuras mitóticas. Los semino-
mas también se han comunicado a partir de patos, codorni-
ces y pericos (9,94).
Tumores de las células de Leydig
Las célulasneoplásicasde Leydig puedenserun elemento
de algún seminoma.Estostumoresestánconstituidospor
grandes~élulaspoligonalescon núcleosvesicularesubica-
Enfermedades
neoplásicas. 509
Figura 17- 70. Seminoma en un pato. Lóbulos de células
poliédricas pleiomórficas con citoplasma finamente granular:
algunas células multinucleadas. Estroma delicado. H y E,
180x.
dosde maneraexcéntricay citoplasmagranularacidofilico,
en ocasionesvacuolado,dispuestoen acinosirregulares.
. APARATODIGESTIVO
Vías alimentarias
Los carcinomas de células escamosasfaríngeas y esofágicas
en pollos se han descrito (1, 25). En pollos del norte de
China, se ha informado de una alta incidencia de este tumor
y los seres humanos de la misma zona también tienen una
alta incidencia de carcinoma esofágico (22, 90, 103), indi-
cando tal vez una etiología común.
Olson y Bullis (85), informaron de crecimientos pare-
cidos a papilomas en el esófago y buche de pollos, pero no
se supo de su etiología y patogénesis. Las lesiones epitelia-
les proliferativas debidas a infecciones por papilomavirus
se encuentran bien reconocidas en aves paserinas y psitaci-
nas, y pueden encontrarse en las vías gastrointestinales
(116). Sin embargo, los papilomas cloacales en psitacinas,
que consisten de células epiteliales irregularmente hiperplá-
sicas, apoyadas en un tallo de tejido conjuntivo que se
extiende desde la lámina propia, probablemente no se deban
a papilomavirus (111). Se observaron virus similares a los
herpesvirus en un papiloma cloacal de un perico (48).
Existen varios informes de adenomas de buche, esófa-
go, proventrículo, y molleja de aves (7, 21, 71, 94. 96).
Campbell y Appleby (21), describieron un adenocarcinoma
de la molleja, que resultó similar a los tumores observados
510 . Enfermedades de las aves
entre pollos de engorda en EUA, según se muestra en la
figura 17-71. Guerin (53), describió cinco tumoresepitelia-
les del intestino delgado y uno de la unión ileocecal, y citó
otros informes de carcinomas intestinales en pollos. En
estos casos, el examen macroscópico reveló proyecciones
papilares del tejido tumoral hacia ellumen de los órganos
afectados, a veces con penetración de la capa muscular por
tejido epitelial invasor, el cual formaba estructuras acinares
o quísticas conteniendo mucina. También, se han descrito
adenocarcinomas nodulares solitarios de la mucosa intesti-
nal en pollos (96, 115). Campbell (20), observó que los
informes de adenocarcinoma intestinal en pollos, deberían
observarse con precaución, ya que tales tumores resultan
difíciles de diferenciar de los adenocarcinomas abdomina-
les metastásicos que se originan de las vías reproductoras y
que con frecuencia se implantan en la serosa intestinal y se
infiltran en la mucosa subyacente.
Los leionomas se pueden encontrar en la capa muscu-
lar de la molleja o intestinos (véase, Sistema musculoesque-
lético). En faisanes y pavo reales, es posible inducir
nódulos seudoneoplásicos de tejido fibroso proliferante en
la pared cecal, por medio de las etapaslarvarias de Heterakis
isolonche (52). En pollos, se han descrito quistes enteró-
genos derivados de la mucosa de las vías gastrointes-
tinales (68).
Hígado
Tumores hepatocelulares
Las neoplasias espontáneas de los hepatocitos parecen ser
poco frecuentes en pollos y sólo han aparecido informes
ocasionales, ya sea de adenomas hepatocelulares trabecula-
res o de carcinomas anaplásicos benignos (20, 26, 85, 96).
Los adenomas hepatocelulares típicos crecen en el parén-
quima hepátíco como masas grandes, circunscritas, suaves,
amarillo-grisáceas. De manera microscópica, se encuentran
constituidos por células eosinofilicas poligonales de casi el
doble de tamai'lo de los hepatocitos normales, formando
cordones gruesos, irregulares que carecen de la estructura
Figura 17-71. Adenocarcinoma de la molleja con crecimien-
to de células tumorales cuboides de tinción oscura hacia
abajo al interior de la capa muscular. El producto queratinoso
de estas células se ve en el ángulo inferior derecho. H y E,
200x. (De un caso proporcionado por K. Langheinrich.)
(Capítulo J 7)
Figura 17-72. Hepatoma constituido por células neoplásicas
eosinófilas grandes, algunas en mitosis formando placas
irregulares. H y E, 600x.
de la tríada hepática normal (figura 17-72); las figuras
mitóticas son poco frecuentes. Los carcinomas hepatocelu-
lares a menudo son nódulos multifocales compuestos de
láminas de células neoplásicas basófilas de alguna manera
más pequeñas, que aquellas en los hepatomas y con nume-
rosas mitosis (91); puede haber metástasis hacia el pulmón.
Tales tumores son similares a los carcinomas hepatocelula-
res inducidos con retrovirus aviares de transformación, de
los cuales la más notable es la cepa MC29 del virus de la
leucosis aviar (10).
En patos, también se ha informado de tumores hepáti-
cos (18) y parece que en esta especie son inducibles con
atlatoxinas (24). Además, los carcinomas hepatocelulares
en patos se han relacionado con el virus de la hepatitis B
(131). La incidencia de tumores hepáticos en patos chinos
es alta, desde 2 a 15% siendo el más común el carcinoma
hepatocelular (74). Se desconoce la función de la genética,
edad, dieta y otros factores ambientales y virológicos. Los
tumores hepatocelulares se han descrito en una variedad de
otras especies aviares (94, 118).
Tumor colangiocelular
En pollos, no son frecuentes los tumores del sistema biliar.
Por lo general, son firmes, delimitados del parénquima
hepático normal y de color amarillo-grisáceo. La histología
varía de acuerdo al grado de malignidad. Los colangiomas
se constituyen por túbulos claramente reconocibles pero
alargados, que semejan conductos biliares distorcionados y
entremezclados con tejido conjuntivo fibroso (21, 42, 96)
(figura 17-73). En los colangiocarcinomas es irregular la
formación de los conductos y el tejido conjuntivo es fibro-
blástico (figura 17-74). La infiltración entre los cordones
hepáticos es agresiva. Los tumores colangiocelulares se han
notificado en palomas (122) y otras aves (89, 118).
Páncreas
Adenocarc;noma
Los tumoresdel páncreasresultandiflciles de diferenciar
de los adenocarcinomas abdomInalesmetastásicosderiva-
dosa partirdel ovarioo del oviducto,loscualesseimplantan

Figura 17-73. Adenoma del conducto biliar constituido por
conductos dilatados en un estroma fibrocítico laxo. 75x.
confrecuenciaen la serosapancreáticae invadenal órgano.
En ausenciadeimplicaciónováricau oviductal,puedehaber
absolutacertezade un tumor pancreáticoprimario,comoen
el casode una gallina de Guinea machocomunicadopor
Okoyey lIochi (84). En un casoobservadopor Fredrickson
y Helmboldt (42), parecíaque el tumor se originabamás
bien del tejido exocrinoquede los conductos,debidoa que
podíadistinguirseunazonadetransiciónbiendefinidaentre
los acínosnormalesy el tejido tumoral.Las grandescélulas
neoplásicas teníannúcleosredondosextremadamente vesicu-
laresy el citoplasmaconteníauna cantidadvariablede los
mismos gránulos típicos intensamenteeosinofílicos de
las células acinaresnormales(figura 17-75). Gran parte
de los adenocarcínomaspancreáticos,probablementese
originan del epitelio de los conductosy no de los acínos.
Estáncompuestospor estructurastubularesrecubiertascon
célulasepitelialescilíndricasconun citoplasmaligeramente
basófilo (figura 17-76). Los núcleosbasalessonredondos
a ovalesy prevalecenlas figuras mitóticas.Puedenhaber
Figura 17-74. Colangiosarcoma de conducto biliar constitui-
do por agrupamientospequeñosde célulasepitelialesen un
estromafibroblástico.H y E, 90x
Enfermedades neoplásicas . 511
Figura 17-75. Adenocarcinoma de las células de los acinos
pancreáticos con tejido exocrino normal (derecha) y tejido
neoplásico agranular (izquierda). H y E, 600x.
implantesmetastásicos extensoshaciala serosadel duodeno
y proventrículo,y la cápsulahepática,pero el ovario no se
encuentraimplicado.
Peritoneo
Mesotelioma
Los mesoteliomasse han informadoa partir de pollos (53,
85), patos(73), un halcón (29) y avescorredoras(94). En
estetumor, se encuentranimplicadostanto las células de
coberturamesotelialcomo el tejido conjuntivo subyacente.
Fredricksony Helmboldt(42), describieronun casoen una
gallina SPF; la cavidad abdominalconteníacasi 200 mL
de líquido lechosoy las superficiesserosasse encontra-
ban cubiertaspor estructurasquísticasbrillantes y grises.
Figura 17-76. Adenocarcinoma pancreático constituido por
células cilíndricas que forman estructuras tubulares entre
unas cuantas células acinosas restantes (flecha). 160x
512 . Enfermedades de las aves (Capitulo 17)

Figura 17-77. Mesotelioma con células epiteliales neoplási- Figura 17-78. Adenocarcinoma del pulmónconstituidopor
cas prominentes soportadas por un tallo delicado. H y E, crecimiento papilar de células epiteliales que han reempla-
600x. zado a la mayor parte del tumor normal. H y E, 200x.

Histológicarnente, éstas aparecían como sobrecrecimientos
papilares de las células peritoneales, soportadas por grueso
tejido conjuntivo que formaba las paredes de los quistes,
hacia los cuales se proyectaban las estructuras papilares
(figura 17-77). Las figuras mitóticas no fueron frecuen-
tes, pero el crecimiento tumoral resultó extenso.
tumores requieren diferenciarse de aquellos adenocarcino-
mas que se originan en el interior de los pulmones. El caso
descrito por Fredrickson y Helmboldt (42), se originó cla-
ramente de manera multifocal a partir de los parabronquios
y se asemejaba a los adenocarcinomas papilares descri-
tos por otros (6, 109). El epitelio cuboidal formaba tejido
bronquial distorcionado que a menudo contenía material

APARATO URINARIO

Los adenocarcinomas renales (nefromas) y los nefroblasto-

mas puedenpresentarsecomo neoplasiasespontáneas en
pollos, pero resultan inducibles con virus de la leucosis aviar
y se describen en otra parte de esta obra. (Véase subcapítulo,
Grupo leucosis/sarcoma). En pericos (82), son frecuentes
los adenocarcinomas renales, pero todavía se desconoce su
etiología.

. APARATO RESPIRATORIO
Pulmón
Adenocarc;noma
Los tumores de las vías respiratorias en aves son poco
frecuentes; Campbell sólo describió tres casos de adenocar-
cinomas pulmonares en aves domésticas (20). Parece que
los patos son más propensos a los tumor~s de pulmón
que otras especies aviares, ya que existen varios informes
de adenocarcinomas pulmonares de presentación natural en
patos (75, 132) y en patos de Pekín se indujo una variedad
de tumores pulmonares al administrar carcinógenos quími-
cos por vía intratraqueal (98). Stewart (109), describió
20 casos de adenocarcinomas pulmonares o adenomatosis
en aves, incluyendo 11 en patos. Gran parte de estos casos Figura 17-79. Uno de varios astrocitomas claramente de-
parecían originarse del epitelio bronquial. En aves domés- marcados, pero no encapsulados, compuesto por astrocitos
ticas, los adenocarcinomas de origen en el magnum y otros fibrilares en el tallo encefálico anterior. Existe un importante
tumores (rabdomiosarcomas, mixosarcomas y fibrosarco- infiltrado linfocítico alrededor de los vasos sanguíneos dentro
mas), pueden dar metástasis hacia los pulmones (96) y tales del tumor y tejido adyacente. H y E, 100x. (Avian Pathol.)
 Enfermedades neop/ásicas . 513

eosinofilico (figura 17-78). La amplia diseminacióny las

metástasisdistantesen el tórax y abdomen,sonpruebasde
la extremamalignidadde estetumor.

. SISTEMA NERVIOSO

Sistema nervioso central

Astrocitoma
Se han descrito casos esporádicos de astrocitomas (12, 64,
65, 96) Y Wight y Duff (126), investigaron una pequeña
epizootia afectando a 20 aves de una parvada de 1000, de
Figura 17-80. Astrocitoma constituido uniformemente de
las cuales se examinó a 13 por medio de histología. Por lo
astrocitos que tienen procesos citoplásmicos extendidos. H
general, resultaron afectadas las aves adultas y los cinco
y E, 190x.
revisados por el autor (96) correspondían a gallinas sin
llegar a la edad comercial. Los signos clinicos incluian
tortícolis pasajera, retropulsión e incoordinación. A menu-
do, los astrocitomas resultaron múltiples, no encapsulados
y localizados por lo común en la base del cerebelo o tallo
encefálico, cerca del tálamo en la zona del tercer ventrículo.
Aunque cada tumor es pequeño, no mayor a 5 mm de
diámetro, pueden observarse sin alguna dificultad como
masas bien definidas y blancuzcas, en especial en tejidos
fijados. Existe a menudo una notable reacción perivascular
de linfocitos alrededor del tumor, pero no hemorragia,
células gigantes o zonas de necrosis por presión (figura
17-79). Las células neoplásicas variaron considerablemente
en cuanto a morfología, pero son principalmente poligona-
les con procesos fibrilares citoplásmicos extendidos (figura
17-80), los cuales pueden demostrarse mediante tinción con
ácido fosfotúngsico y hematoxilina. Los astrocitomas nece-
sitan diferenciarse de la gliosis reactiva inducida por pará-
sitos migratorios.
Wight y Campbell (125), informan del hallazgo de un
ependimoma y de dos meningiomas en pollos; el primero,
en el ventriculo lateral, era un crecimiento de células vacuo-
ladas que formaban una empalizada o roseta, mientras que
los meningiomas resultaron de la variedad angioblástica
compuestos de senos vasculares recubiertos de células en-
doteliales, relacionados con una densa red de reticulina.

Tumor del cuerpo pineal

Existen varios informes de tumores aviares del cuerpo pi-
neal (20, 94, 96, 113, 128), pero principalmente de casos
únicos. Swayne y colaboradores (113), utilizaron varios cri-
terios para diferenciar a este tipo de tumores de la hiperpla-
sia: si era tumoroso el cuerpo pineal, se encontraba muy
agrandado y embebido en el cerebelo adyacente y en las
células epiteliales se encontraban figuras mitóticas. Podia
haber signos clinicos como temblores finos y presión con
la cabeza, y se podia encontrar una gran masa encapsula-
da entre el cerebelo y el cerebro, protuyendo hacia el cere-
belo. El tumor está constituido por lóbulos de células Figura 17-81. Lóbulos de un tumor del cuerpo pinial sepa-
epiteliales, comprimiendo a células cilindricas bajas dis- rados por finas travéculas. Células de epitelio columnar bajo
puestas en forma de palizada alrededor del lumen, y hay con grandes núcleos vesiculares alrededor de un lumen
abundantes células parafoliculares con núcleos densos, se- pequeño, y éste se encuentra rodeado por células para-
parados por finas trabéculas (figura 17-81). foliculares más pequeñas. H y E, 200x. (Avian Pathol.)
514 . Enfermedades de las aves (Capítulo 17)

Neuroma
La amputación de la punta del pico en pollos juveniles y la
amputación parcial de los dedos en reproductores de carne
machos, pueden resultar en la formación de neuromas (43,
44). Existe un engrosamiento nodular o difuso, debido a
nervios proliferantes dentro de una matriz colagenosa den-
sa. La patogénesis es similar a los neuromas postraumáticos
de los mamíferos domésticos y sereshumanos, en donde el
extremo nervioso amputado y en regeneración, encuentra
una obstrucción tal como tejido cicatrizal fibroblástico denso
y no puede reinervar tejido dérmico normal, así que prolifera
como un embrollo de axones, células de Schwan y tejido
conjuntivo relacionado (figura 17-83). Los axones pueden
identificarse mediante tinción con el método de plata de
Holme, pero son muy poco melinizados. Técnicamente, ésta
es más bien una regeneración anormal que una neoplasia.
La amputación parcial del pico en pollitos resulta en tejido
cicatrizal dérmico laxo. En comparación con los pollos, este
tipo de amputación en pavos, sólo parece relacionarse con un
tejido cicatrizal menos denso y no se forman neuromas (45).

Melanoma
Los melanocitos se derivan de la cresta neural, de este modo
se les considera como tumores del tejido neural. En varias
especies aviares, resulta frecuente la melanosis y en razas

Figura 17-82. Schwanoma de plexo ciático mostrando un

patrón en vórtice concéntrico, de células en forma de huso con
núcleo central. Obsérvese la figura mitótica. H y E, 400x.

Nervios periféricos
Schwanoma
Los tumores de las células de Schwann o de las células
perineurales, se denominan preferentemente como schwa-
nomas, aunque con frecuencia se les designa como neuro-
fibromas, neurilenomas o sarcomas neurógenos; la
diferenciación entre éstos resulta dificultosa y mejor se les
considera de manera conjunta. Campbell y Appleby (2]),
informaron de 39 tumores de la vaina nerviosa en pollos de
engorda y revisaron otros] 7 casos,algunos en aves adultas.
Por lo general, son tumores benignos localizados, que for-
man crecimientos blancos nodulares o fusiformes, con ma-
yor frecuencia en la región de los ganglios de la raíz dorsal.
Las células turnorales tienen forma ahusadacon un pequefio
núcleo central, y por lo general forman espirales concéntri-
cas reminiscentes de las vainas nerviosas (figura] 7-82). Se
ha informado de tumores nodulares múltiples (2), incluyen-
do un caso congénito (2]). Los tumores descritoscomo
neurilenomas tienen células organizadas en forma de empa-
lizada, con estructuras ocasionales que se asemejan a los
corpúsculos táctiles de Wagner-Meissnner (20). A los tumo-
Figura 17- 83. Neuroma postraumático en la punta del pico,
res que se asemejan a los schwanomas, sólo se les debe mostrando tejido cicatrizal colágeno denso y múltiples masas
designar así en caso de que se identifique el nervio de origen; de tejido nervioso compuesto por axones poco mielinizados,
de otra manera, para evitar confusión, se les describe mejor células de Schwann y tejido conjuntiva relacionado. Azul
como fibrosarcomas. Algunos casos de schwanomas seme- escarlata de Martius. 360x. (De un caso proporcionado por
jan hemangiopericitomas. C.J. Randall.)

de pollos como la Silkies, tienen numerosos focos de mela-
nocitos en especial en gónadas, peritoneo, perineo y perios-
tio. Campbell (20), revisó una cantidad de casos de
melanoma y observó que las formas malignas podían origi-
narse en el ovario y dar metástasis hacia la cavidad abdomi-
nal (34). Se han observado melanomas malignos en patos
(32,94), un cormorán grande (95) y en pericos (101). En el
subcutis de palomas de carrera pueden desarrollarse mela-
nomas amelanóticos (92) y en pollos se han observado
melanomas multifocales que son poco frecuentes (96). Los
melanocitos pleomórficos fusiformes a elongados pueden
distribuirse como focos discretos o infiltrantes en el tejido
circunvecino. En algunos casos, los melanocitos pueden
distribuirse como pequeñas islas de células compactadas
de manera estrecha, reminiscentes del teji~o epitelial.
El exceso de melamina puede retirarse de los cortes, utili-
zando varias técnicas como la del agua oxigenada, para
revelar células multinucleadas ocasionalesy numerosasmito-
sis. Los gránulos de melamina pueden ser escasos,en tales
casos, el pigmento pardo puede resaltarse con técnicas de
plata amoniacal, tal como la tinción modificada de Masson-
Fontana.
. SENTIDOS ESPECIALES
Los tumores oculares, aparte de los linfomas y los mielomas
son poco frecuentes en aves. El músculo del iris aviar es
estriado y se detectaron rabdomiosarcomas intraorbitales en
pollos juveniles y subadultos (34). Cole (27), describió un
retinoblastoma y en el ojo pueden encontrarse implicados
melanomas y teratomas. Los osteosarcomas pueden origi-
narse en la órbita, pero éstos necesitan diferenciarse de las
osificaciones intraoculares posteriores a la degeneración
retiniana progresiva (67) o con infecciones intraoculares
crónicas como la toxoplasmosis (117).
. SISTEMA ENDOCRINO
Algunos timomas, diferentes a los linfomas tímicos, se han
comunicado en pollos (21,37,53,85) patos (130), pericos
(133) y en gorriones de lava (78). Se caracterizan por el
reemplazo de la arquitectura tímica normal con láminas de
grandes células epiteliales poliédricas con cantidades va-
riables de células linfoides. No resulta evidente algún patrón
estructural, aunque puede haber lóbulos no bien definidos.
Los núcleos vesiculares y el abundante citoplasma de color
pálido de las células epiteliales, contrasta con la morfología
linfocítica. Los límites de las células neoplásicas son indis-
tinguibles, pero pueden mostrar diferenciación escamosa.El
origen epitelial de estascélulas puede confirmarse mediante
inmunotinción para la citoqueratina (78). Los agregados
celulares se asemejan a los corpúsculos de Hassall y en
f)cll~if)ne~~e mezclan entre las células tumorales.
Enfermedades
neoplásicas. 515
Hipófisis
Los adenomas hipofisarios se han reconocido en pericos (8,
102), Y aunque se les cita con frecuencia, se desconoce la
incidencia real en estasespecies.Campbell (20), informó de
dos adenomashipofisarios en aves domésticas. Fredrickson
y Helmboldt no observaron ninguno, a pesar de que exami-
naron la hipófisis en varios cientos de aves de edad mayor
(42), ni tampoco alguno en el cerebro de varios pollos que
mostraban signos neurológicos, que el autor examinó histo-
lógicamente (95).
Suprarrenales
Campbell y Appleby (21), registraron un caso singular de
una adenoma que ellos consideraron con un probable origi-
nen en las suprarrenales, y en una gallina SPF se observó un
adenoma que implicaba a las suprarrenales (96). Las células
adnomatosas se encontraban bien diferenciadas con abun-
dante citoplasma eosinofilico, pero no habían características
histológicas particulares que pudieran permitir una confir-
mación definitiva de que provenían de tejido suprarrenal. En
otras especiesaviares, se han descrito tumores similares (94).
Glándulas tiroides y paratiroides
Guerin (53), describió un adenoma originado en la glándula
paratiroides de un ave y señaló que sólo se había comunica-
do otro caso de carcinoma paratiroideo. En aves, los tumores
de la glándulatiroides parecenser extremadamente poco
frecuentes (20, 85). En pollos, se ha informado de bocio de
desarrollo natural (53), y éste se indujo en pollos y codor-
nices al alimentarlos con torta de colza, que contenía boció-
genos (127). El bocio también se presenta en pericos, tal vez
como una consecuencia de un consumo bajo de yodo (13,
94). En pericos, las neoplasias de la tiroides pueden ser
diflciles de diferenciar de la hiperplasia y la displasia rela-
cionadas con bocio; sin embargo, en los adenomas tiroideos
comunicadospor Reece(94), existían zonasdiscretasde tejido
neoplásico adenomatoso. Un tumor de células mixtas de la
glándula tiroides se encontraba constituido por tejido ade-
nomatoso e islas de condrocitos y fibroblastos proliferantes.
. INTEGUMENTO
Subcutis
Hemangiopericitoma
Se ha informado de dos hemangiopericitomas en el tejido
subcutáneo (106) Y de cuatro casos por Fredrickson y Hem-
boldt (42). Todos estos tumores benignos se desarrollaron
como nódulos subcutáneos de tamaño variable, por lo ge-
neral, en la región cervical. Los nódulos eran densos, blan-
cos, bien delineados y embebidos de manera firme en el
subcutis; la apariencia histológica fue de células uniformes
con forma de huso y que poseían núcleos fusiformes, pero
sin límites celulares definidos. Se encontraban organizados
de manera concéntrica alrededor de los vasos sanguíneos
centralesy mediante tinción de plata se pudo demostrar con
facilidad las fibras de reticulina participantes (fi.e;ura17-84).
516 . Enfermedades
de las aves
Figura 17- 84. Hemangiopericitoma con anillos concéntri-
cos de pericitos claramente definidos. Plata, 190x.
Lipoma y liposarcomas
En aves, no son frecuentes los lipomas subcutáneos (20),
pero en mamlferos se originan a menudo en los sitios de
traumatismos. Especialmente en psitacinas, se encuentran
lipomas subcutáneos e intraabdominales (70, 94). Por lo
general, son tumores benignos, encapsulados trabeculados
con delicadeza y con grados variables de necrosis y hemo-
rragia. Están constituidos por adipocitos maduros con gran-
des vacuolas citoplásmicas y núcleos pálidos desplazados;
las figuras mitóticas son poco frecuentes. Los liposarcomas
malignos de pollos se observan pocas veces y pueden ser
invasivos de manera local u originar metástasis (80, 96). En
apariencia histológica, pueden ser similares a los fibrosar-
comas, excepto por las vacuolas de grasa intracitoplásmicas
en el interior de las células tumorales. En otros casos, el
tumor podrla estar constituido por adipocitos evidentemente
inmaduros. En otras especies se han descrito liposarcomas
multifocales (33, 94).
Los tumores de tejidos blandos como los fibromas,
fibrosarcomas, mixomas, se pueden localizar en pollos y
pueden ser inducidos por virus de la leucosis aviar (véase
subcapltulo, Grupo leucosis/sarcoma). De manera ocasio-
nal, se informa de casos en aves SPF y otras especies.Debe
señalarse que los mixomas de los ovarios pueden confun-
dirse con adenocarcinomas y que tanto los fibrosarcomas
como los mixosarcomas pueden desarrollarse como tumo-
res abdominales metastásicos, requiriendo asl de estudios
histológicos para diferenciarlos de los adenocarcinomas
abdominales matastásicos. En el extremo rostral del pico
superior recortado de gallinas, se observaron mixomas y
fibromas (96); no se determinó su etiologla.
(Capítulo 17)
Cutis
Carcinoma de células escamosas
El tumor de los pollos de engorda, al cual se le conoce
comúnmente como carcinoma celular escamoso dérmico,
probablemente sea un queratoacantoma y éste se aborda en
alguna otra parte de esta obra (véase, capítulo 37, Enferme-
dadesemergentesy Enfermedades de etiología desconocida
o compleja). Un carcinoma celular escamoso, es un tumor
maligno de los queratinocitos, que forman una masa irregu-
lar o cordones que proliferan hacia abajo y que invaden la
dermis y el subcutis. Se caracterizan por células epiteliales
con puentes que se asemejan al estrato espinoso, y que se
encuentran en el lado dérmico de la lámina basal. No existe
colchón de las células basalesy las células tumorales epite-
liales carecen de una maduración ordenada, aunque por lo
general se encuentra cierta queratinización. Esos tumores se
relacionan con un intenso infiltrado de células mononuclea-
res inflamatorias y una fibroplasia reactiva. Los carcinomas
de células escamosasson inducidos de manera local, pero
pueden ser lentos para originar metástasis. Existen pocos
comunicados acerca de carcinomas de células escamosas
dérmicas reales de pollos en la bibliografla y gran parte de
éstos afectaban la piel escaldada de las piernas y partes
bajas de las patas de adultos (20, 23, 110). Se han informado
(véase antes) de varios casos de carcinoma de células
escamosasque afectan las vías alimentarias. En pollos de
engorda, las lesiones atípicas de viruela de las áreas emplu-
madas pueden semejar tumores de células escamosas dér-
micas (36).
Foliculoma de las plumas
Éste por lo general contiene múltiples estructuras quísticas,
cuyo lumen central contiene deshechos queratinizados y
remanentes de plumas. Están recubiertos por células epite-
liales cuboidales escamosascon queratinización abrupta, y
zonas de epitelio de folículo de plumas desorganizadas. Por
lo común, existe una intensa infiltración de células intla-
matorias hacia la dermis circunvecina y algo de fibrosis
(figura 17-S5). Se han descrito foliculomas de la pluma en
pollos (96) y pavos (30), y resultan comunes en algunas aves
enjauladas como los canarios noruegos (87).
Epitelioma queratinizante intracutáneo
Éste es un tumor quístico benigno de la piel facial de los
pollos adultos. Se presentan con múltiples nódulos bien
encapsulados con un cráter central (96). Se encuentran
recubiertos por un epitelio estratificado bien desarrollado
que consiste de células basales que progresan hacia la
maduración con puentes intercelulares sobresalientes en el
estrato espinoso; ellumen contiene queratina en láminas y
restos de pluma (figura 17-86). Están rodeadospor una
pequefia cantidad de tejido fibroso y existe poca reacción
celularinflamatoria,a menos queexistarotura en la pared.
Estos tumores se derivan probablemente de quistes quera-
tógenosy son distintos tanto de queratoacantomas de los
pollos de engordacomo de los foliculomasde pluma.
Otros tumores del cutis
Los acantomas son tumores papilomatoides duros, córneos,
con vórtices muy Queratinizados del epitelio productor de

Figura 17- 85. Extremo de un foliculoma de pluma mostran-
do epitelio especializado en formación de plumas displásico
y un cordón adyacente de células basales. El lumen se
encontraba recubierto por epitelio estratificado cuboidal a
escamoso con queratinización abrupta, y que contenía que-
ratina y restos de plumas. H y E, 180x.
escamasde las patas (20). Los adenomas se pueden originar
de la glándula uropigeaI, situadade maneradorsal en la basede
la cola del pollo. En Francia, se informó de lesionessimilares
a papilomas, pero no descritas con detalle, en el cojinete de
patos,y se postuló una relación con las lesionespapilomatosas
en trabajadoresde rastro (54); no se determinó su etiología.
. SISTEMA MUSCULOESQUELÉTICO
Leiomioma y leiomiosarcoma
En hembras ponedoras, son comunes los leiomiomas de
ligamento ventral del oviducto (véase, Aparato reproduc-
tor). El autor observó los leiomiomas en la pared intestinal
de patos comerciales y patos moteados (95) en la muscU-
latura de la molleja de un pollo (96) y fijado al páncreas de
palomas (94). Existen pocos informes de leiomiosarcomas
que impliquen la pared intestinal (2), ovario (63), y músculo
traqueal (21) de pollos. En otras especies de aves, resultan
poco frecuenteslos leiomiomas y leiomiosarcomas(94,
100,108).
Enfermedades neop/ásicas . 517
Figura 17-86. El lumen de este epitelioma queratinizante
intracutáneo contiene láminas de queratina. El epitelio
muestra células basales alineadas en una lámina basa!
diferente y progresión hacia células poliédricas con querati-
nización abrupta. Obsérvese la ampolla intraepitelial. H y E,
190x. (Avian Pathol.)
Rabdomiosarcoma
Estos tumores tienden a ser suaves, mal encapsulados y
predispuestos a necrosis y hemorragia. Los músculos pec-
toral y sartorio son los sitios más afectados, aunque también
puede serIo el corazón (21); se ha informado demetásta-
sis hacia el pulmón (69,96). Histológicamente existen ha-
ces irregulares de células de interlace, algunas de las cuales
muestran células tipicas en forma de raqueta o estrella
(figura 17-S7). El citoplasma es intensamente eosinofllico,
pero las estriaciones cruzadas resultan diflciles de detectar
ya sea con luz polarizada o tinción con ácido fosfotúngsico
(20,85). También se han descrito en pericos (70, 94).
Osteomay osteosarcoma
Estos tumores resultan ser de poca frecuencia en aves (20).
Campbell y Appleby (21), describieron dos osteomas, ocho
osteosarcomasy un osteoclastoma en aves de engorda, y en
otras especiesde aves se han comunicado tumores similares
(79,94). Los osteosarcomas pueden estar conformados por
abundante hueso trabecular mineralizado, aunque en algu-
nos casos puede haber un tumor mucho más celular com-
puesto de células en forma de huso y trabécula muy poco
518 . Enfermedades de las aves
(Capítulo 17)

Figura 17- 87. Rabdomiosarcoma. Algunas células son se-

mejantes a bandas, mientras que otras son largas y poliédri- Figura 17- 88. Osteoma mostrando trabéculas irregulares
cas: su citoplasma es eosinofílico. Algunas células tienen en su espesor. H y E, 90x. (Avian Pathol.)
múltiples núcleos. H y E, 360x. (Avian Pathol.)

mineral izada. Aun en tales casos, por lo general se localizan

algunos focos de mineralización; los osteosarcomaspueden
dar metástasis hacia los pulmones. En las extremidades de
los huesos largos, por lo común se desarrollan tumores
mesenquimatosos multipotenciales que contienen masas
sólidas de hueso displásico, islas de cartílago y masas de
tejido fibroso y focos de tejido mixomatoso; a éstos se les
describe a menudo como osteosarcomas. Los osteomas
se encuentran bien circunscritos y se componen de trabécu-
las óseas desorganizadas (figura 17-88).

Condroma y condrosarcoma
Los condromas de las aves son raros. El autor (94), describió
condrosomas multifocales en la parte plantar de las almo-
hadillas de nueve gansos, patos y otras anseriformes, y otros
tumores mesenquimatosos en las almohadillas de las patas
de otras cuatro anseriformes. No se determinó su etiología,
pero casi resultó afectado 10% de dos parvadas de patos
silvestres. Los condromas se caraterizaron por lóbulos de
condrocitos separados por trabéculas (17-89). Las lesiones Figura 17-89. Condroma multifocal de la almohadilla
acantósicas e hiperqueratósicas encontradas en las almoha- de la pata de un ganso, mostrando lóbulos de cartilago
dillas plantares de un pato, se relacionaron con herpesvirus separados por trabéculas fibrovasculares. H y E, 75x
(Avian Pathol.)
(129), pero se desconoce la relación con otras neoplasias
mesenquimatosas de las almohadillas plantares. .

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 INTRODUCCiÓN
Definición y sinónimos
la bronquitis infecciosa (BI) es una enfermedad respiratoria
viral aguda, altamente c()ntagiosa de los pollos, caracteriza-
da por estertores traqueales, tos y estomudos. Además, la
enfermedad puede afectar a los riñones, y en parvadas de
ponedoras, por lo general, hay una calda en la producción y
en la calidad del huevo. Los pollos jóvenes mueren debido
a las manifestaciones respiratorias o renales de la infección.
La BI es de mayor importancia económica, ya que es
una causa de bajas en la ganancia de peso y en la eficiencia
alimenticia; a menudo es un componente de infecciones
mixtas que provoca aerosaculitis, la cual puede resultar en
decomisos en el procesamiento de pollos de engorda y es
una causa de disminución en la producción y calidad del
huevo. Las pérdidas por ineficiencias en la producción
suelen ser de mayor preocupación que las pérdidas por
mortalidad. Por su naturaleza altamente transmisible y la
existencia de múltiples serotipos de virus de BI (IBY), se
ha complicado e incrementado el costo de los intentos
por prevenir la enfermedad mediante inmunización. Tam-
bién se le conoce como bronquitis infecciosa aviar.
Importancia económica y en salud pública
La BI no parece tener importancia en salud pública. Los
coronavirus humanos difieren extensamente de IBV con
respecto a la secuencia de las proteínas y a la antigenicidad
(17). Se halló que los sueros de sujetos que estuvieron en
contacto con pollos proporcionando cuidados directos o
manejando procedimientos diagnósticos en aves de corral
tienen títulos de anticuerpos neutralizantes bajos contra IBV
(123), pero el significado de este hallazgo continúa siendo
desconocido.
523
HISTORIA
En 1930, se observó por primera vez Bl en D~ota del
Norte, EUA, con mortalidad de pollos. Se reconoce que
el informe de Schalk y Hawn en 1931 (140), acerca de los
signos clínicos y estudios preliminares de laboratorio de
estos casos, es el primero acerca de BI. En un principio, la
BI se conoció como una enfermedad de pollitos jóvenes; sin
embargo, despuésse observó que era frecuente en parvadas
semimaduras y en ponedoras. Otras manifestaciones de la
BI comprenden declinación en la producción de huevo de
las gallinas ponedoras, que se notó después de la enferme-
dad respiratoria típica en el decenio de 1940, y lesiones de!
riñón observadas en el de 1960. La prevalencia e importan-
cia económica de la enfermedad, originaron esfuerzos para
prevenir la BI en parvadas de ponedoras controlando la
exposición de los pollos a IBV durante la etapa de creci-
miento previa al inicio de la producción de huevo. En 1941,
este esfuerzo, efectuado por Van Roekel y colaboradores, el
cual tuvo cierto éxito, fue el paso inicial hacia el desarrollo
de los programas de inmunización usados en la actualidad
(153).
Otros hitos tempranos abarcan el establecimiento de la
etiología del virus por Beach y Schalm en 1936 (8), el primer
cultivo del virus en huevos embrionados por Beaudette y
Hudson en 1937 (9), Y el informe de Jungherr y colabora-
dores (93) en 1956, de que el aislamiento de Connecticut de
1951 y que el aislamiento de Massachusettsde 1941 produ-
cían enfermedades similares, pero no originaban protección
ni neutralización cruzada. La última información fue la
primera demostración de que la etiología de la BI incluía
más de un serotipo. Puedeencontrarse información histórica
adicional en el repaso de Cunningham (47) y en ediciones
anteriores de este capítulo por Hofstad (79).
524 . Enfermedades de las aves (Capitulo 18)

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN

La BI se encuentra en todo el mundo. En un repaso que

Estola llevó a cabo (63) se incluyó una lista de los informes
de identificación inicial de BI por país y año hasta 1966.
En EU A se identificaron a principios de 1950 varios
serotipos, además del tipo de IBV Massachusetts (Mass)
identificado originalmente (82, 90). Desde el decenio de
1940 se han aislado cepastipo Mass en Europa (19). Muchos
otros serotipos, distintos a los del norte de América, también
se han aislado en Europa (19,27) y Australia (44,45,46).
Aún se producen brotes de BI, aun en parvadas vacunadas
y las cepas de virus aisladas de estos brotes corresponden
muchas veces a un serotipo diferente del tipo de la vacuna.

. ETIOLOGíA
Clasificación

El IBY es.un miembro de los Coronaviridae, que incluye

dos géneros, el C oronavirus y el Torovirus (23); en el género
Coronavirus hay, junto con el coronavirus del pavo (capí-
tulo 27), por lo menos nueve especiesen mamíferos. El IBY
difiere ampliamente respecto a la secuencia de proteínas y
a la antigenicidad al coronavirus del pavo, el cual se rela- Figura 18-1. Virión de IBV aviario que ilustra las proyeccio-
nes en forma de masas. Preparación teñida negativamente
ciona de manera más estrecha con los coronavirus de ma-
con ácido fosfotúnstico. 300 OOOx. (Berry y Almeida.)
míferos (23). No existen torovirus aviares conocidos.

Morfología membrana (M) Y la proteína de la nucleocápside interna (N).

El IBV es pleomórtico, pero por lo general redondeado.
Posee una envoltura de aproximadamente 120 nm de diá-
metro con proyecciones superficiales en forma de palo de
golf (espículas) de casi 20 nm de longitud (figura 18-1).
Estas espículas no se encuentran tan empaquetadasentre sí,
como las espículas en forma de bastón de los paramixovirus
(58). Las estructuras de la ribonucleoproteína (RNP, central)
se pueden observar de las partículas rotas espontáneamente,
mediante ensombrecimiento, pero no por medio de tinción
negativa (59). En su mayor parte, se observó a la RNP como
tiras de sólo 1 a 2 nm de diámetro, pero en ocasiones se
apreciaron estructuras helicoidales con lOa 15 nm de
diámetro (59).
Las cepas del IBV difieren en su densidad en gradien-
tes de sacarosa, con su densidad máxima en el intervalo de
1.15a 1.18 gimL, perotambiénsepuedenobtenerpartículas
de menor (que carecen de RNf) o mayor densidad. Deben
evitarse las fuerzas de centrifugación de 100 000 g o mayo-
res, puesto que puede haber pérdida de las espículas. Aque-
llos IBV-Beaudette parecen ser en especial inestables; la
incubación a 37 °C resulta en ocasiones en la pérdida de uno
de los elementos de las espículas (146).
Composición química
Se encuentran disponibles varias revisiones de la composi-
ción de los coronavirus (23, 142). Los viriones del virus de
la bronquitis infecciosa contienen tres principales proteínas
específicas de virus; las glucoproteínas de espícula (S) de
Además, se cree que una cuarta proteína (proteína pequeña
de la membrana, sM), se relaciona con la envoltura de vi-
rión. La proteína S comprende dos o tres copias de cada
uno de dos glucopolipéptidos, el SI y el S2 (aproxima-
damente de 520 y 625 aminoácidos, respectivamente).
S1 induce inhibición de la hemaglutinación (IH) y gran
parte de los anticuerpos neutralizantes de virus (NV) (20,
94, 97, 104, 132). Recientemente, se han revisado la estruc-
tura y las propiedades biológicas de S (17).
La mayor parte de los 225 aminoácidos de la proteína
M están incluidos ya sea en la membrana viral o en la
superficie de la membrana interior; sólo cerca de 10% de
la proteína está expuesta a la superficie viral exterior. La
proteína N está alrededor de la porción simple del genoma
de RNA sensopositivo de tira simple (para formar la RNP),
la cual comprende 27 500 nucleótidos, que en su totalidad
han sido clonados y secuenciados (10). Las preparaciones
de virus purificados siempre contienen polipéptidos de cé-
lula huésped (16). La proteína S2 puede ser dificil de
detectar (16, 18), Y parte de la proteína N puede perderse o
degradarse.
Replicación viral
El IBY se replica en el citoplasma, produciéndose seis
RNA mensajeros, mediante un mecanismo de transcripción
discontinua que puede generar recombinantes (110). La
formación del virión sucede por un proceso de gemación
en las membranasdel retículo endoplásmico, no en la super-
ficie celular. Aunque la proteína S puede emigrar hacia la

superficie de la célula a través del reticulo (152), la proteína
M no puede hacerlo.
Los viriones se acumulan en vesículas lisas, pero se
desconoce el mecanismo de su liberación de la célula.
Empiezan a presentarse nuevos virus de 3 a 4 horas después
de la infección, alcanzándose una producción máxima por
célula dentro de las 12 horas a 37 °C.
Resistencia a agentes físicos y químicos
Termoestabilidad
La mayor parte de las cepas IBY son inactivadas después
de 15 minutos a 56 °C y después de 90 minutos a 45 °C
(128). Debe evitarse el almacenamiento de IBY a -20 °C,
pero el liquido alantoideo infectante ha permanecido viable
después de almacenarse a -30 °C durante varios años. Los
tejidos infectados almacenados en glicerol a 50% están bien
preservados y pueden enviarse a un laboratorio para diag-
nóstico sin refrigeración (79). Se ha informado superviven-
cia en el ambiente de hasta 12 dias en el verano y de 56 en
invierno.
Liofilización
El líquido alantoideo infeccioso liofilizado, sellado bajo
vacío y almacenadoen un refrigerador,ha permanecído
viable por cuandomenos30 años.La glucosaa 10% pro-
porciona un efecto estabilizadordel IBY en los estados
liofilizado y congelado(79).
Estabilidad en pH
Se ha informado de variación de cepas, respecto a la estabi-
lidad a pH 3 (37, 128). En una investigación, luego de un
tratamiento a pH 3 a temperaturas ambiente durante cuatro
horas, la reducción en el título, varió desde l a 2 logIa para
gran parte de los aislamientos, hasta 51oglo para otros (37).
El IBY en cultivo celular resultó más estable en un medio
con un pH de 6.0 a 6.5, que a un pH de 7.0 a 8.0(2).
Agentes químicos
El lB V es lábil al éter, pero algunos virus sobrevivieron al
éter a 20% (4 °C, 18 horas). Toda la infectividad se destruyó
con cloroformo a 50% (temperatura ambiente, 10 minutos)
y desoxicolato sódico a 0.1% (4 °C, 18 horas) (128).
Se considera que el IBV es sensible a los desinfectantes
comunes. Se han comparado varios con relación a su acti-
vidad contra otros coronavirus, como el virus transmisible
de la gastroenteritis del cerdo (12).
El tratamiento con una concentración final de 0.05%
(30) o propiolactona (BPL) a 0.1% o formalina a O.1%(98)
eliminó la infectividad del IBV. Sólo el tratamiento con BPL
no tuvo efecto adverso en la actividad del antígeno de
hemaglutinación del IBY.
Clasificación de cepas
La clasificación de las cepas de IBV, se basa en las caracte-
rísticas de la proteína S. Tradicionalmente, esto se ha cen-
trado en pruebas de NV, puesto que la proteína S induce
anticuerpos NV. Sin embargo, en años recientes se ha ob-
servado un incremento en la utilización de anticuerpos
monoclonales contra la proteína S y en el análisis del gen S
Bronquitisinfecciosa. 525
medianteanálisis de secuenciacióny restricción de frag-
mentosde copiasdel DNA del gen S. Existe evidenciade
que IBY puedesufrir unarecombinaciónduranteinfeccio-
nesmixtas(21, 89, 106, 157).Estodebetomarseen cuenta
cuandoestánpor clasificarselas cepasen grupos.
Análisis de los anticuerpos séricos
Durante el decenio de 1960 y 1970 se describieron varios
serotipos distintos al bien conocido serotipo Mass en EUA
(82, 90) Y Australia (44, 45, 46). Desde entonces, amplias
investigaciones en Holanda (57) y el Reino Unido (28, 29)
han revelado muchos serotipos nuevos de IBV. La neutrali-
zación de los virus se ha efectuado con cultivos de órgano
traqueal de pollo (OTP) (28, 29, 54, 90), células del riñón
del pollo (RP), utilizando reducción de placa (82) y embrio-
nes de pollo (57).
La clasificación sérica por medio de las pruebas de IH
también se ha investigado. La respuesta de anticuerpo
IH después de una exposición simple y la infección resul-
tante, puede ser altamente especifica a cepa, diferenciando
la cepa de Holanda de las cepas M41 del mismo serotipo
(Mass) (13, 100, 101). La especificidad de la respuesta
temprana y la reactividad cruzada limitada, son la base para
un procedimiento de serotipificación de aislamientos P9J'IH
(10 1). En contraste, Cook y colaboradores (31) compararon
la prueba de lH con la prueba de NV en OTP, y conclu-
yeron que la prueba IH estaba sujeta a altas reacciones
cruzadas y variables, y que las cepas de IBV se diferencia-
ban con mayor claridad con la prueba NV. Se desconoce la
razón de las diferencias que se han comunicado en la reacción
cruzada. Ambos estudios se basaron en evaluaciones de
resultados de sueros primarios, ya que se sabeque los sueros
secundarios son mucho más ampliamente reactivos (13,68).
Análisis de anticuerpos monoclonales
Se han desarrollado anticuerpos monoclonales contra varios
serotipos de origen en el norte de América, incluyendo a
Massachusetts, Connecticut 46, Arkansas 99, lowa 97 y
Gray (94, 97, 104, 132, 155), aislamientos europeos de los
grupos D274 y D1466 (94, 104) y aislamientos australianos
(86). Se han utilizado los anticuerpos monoclonales de NV
específicos de serotipo, con el fin de designar a los nuevos
aislamientos de campo del norte de América, a uno u otro
serotipo clásico (97, 126). Varios de los anticuerpos mono-
clonales anti D274, son específicos para cepas de las cuales
se sabe se encuentran relacionadas de manera estrecha de
acuerdo con la secuencia S 1 y se ha utilizado el panel
de anticuerpos para examinar brotes de lB en Holanda. Los
grupos antigénicos de los aislamientos australíanos, defini-
dos mediante cuerpos monoclonales, se correlacionan mejor
con datos de protección cruzada in vivo que con aquellos
grupos definidos por medio de antisueros (86). En la sección
de Diagnóstico, se amplía la información acerca del uso de
los anticuerpos monoclonales para identificar aislamientos.
Análisis del ácido nucleico
La secuencia del gen SI se ha obtenido de más de 20
aislamientos de IBV (20, 21,22,89; véase también 158).
La comparación de las secuencias de aminoácidos de SI
deducidas, revela que por lo común difieren los seroti-
pos definidos mediante pruebas NV, en 20 a 25%, y en
526 . Enfermedadesde las aves (Capítulo 18)

ocasiones hasta 48%; sin embargo, existen excepciones. Por

ejemplo, las cepas Connecticut 46 y Massachusetts 41 se
encuentran en diferentes serotipos, a pesar de que sus pro-
teínas S 1 sólo difieren en 7.6% de sus aminoácidos (4.6%
de nucleótidos). De manera similar, varios aislamientos que
tuvieron más de 97% de identidad con el aislamiento alemán
0274, se definieron mediante pruebas de NV como que
pertenecían a diferentes serotipos (22). Estos hallazgos y la
secuencia de anticuerpos monoclonales mutantes de escape
de NV (94), sugiere que sólo unos cuantos epitopes SI
inducen los principales anticuerpos de NV y de que pocas
mutaciones en estos epitopes podrían resultar en la modifi-
cación hacia un nuevo serotipo. Las relaciones establecidas
por más de un grupo investigador al utilizar pruebas de NV,
no siempre concuerdan entre ellos o con el análisis de la
secuencia.Por ejemplo, .Iohnsony Marquardt (90) considera-
ron que los serotipos Arkansas 99 y Connecticut 46 eran
diferentes, consistente con el dato de que difieren en 29%
en los primeros 200 residuos de SI, mientras que Hopkins
(82) los colocó en el mismo serotipo. Los experimentossugie-
ren que el grado de protección cruzada entre las cepas,dismi-
nuye conforme aumentan las diferencias entre las secuencias
de sus S l. El análisis del ácido nucleico, con certeza será
más útil en la clasificación de cepas de IBV en el futuro.
La secuencia de los genes corriente abajo del gen S, ha
revelado que algunas cepastienen genescorriente abajo casi
Figura 18-2. Comparación de un embrión normal de 16 días
idénticos, por genes S extremadamente diferentes (por (izquierda); con un embrión infectado encorvado y enano de
ejemplo, 48%) y viceversa. Esto indica que algunas cepas la misma edad (derecha).
han evolucionado mediante recombinación durante infec-
ciones mixtas (21,89,107,157,158). De este modo, no se
debe asumir que si dos aislamientos tienen proteínas S muy inoculados con aislamientos no letales de IBV, es el amnión
similares, sean necesariamente muy similares en los demás engrosado y la capa adyacente de alantoide que cubre al
genes. En la sección de Diagnóstico se amplía la informa- embrión enano. La evidencia de esta lesión puede detectar-
ción acerca del análisis de ácido nucleico. se, por lo general, hacia el tercer día después de la inocu-
lación. Tampoco es una lesión patognomónica, ya que
Sistemas de huésped de laboratorio también se puede observar después de la inoculación del
huevo con cepas lentogénicas del virus de la enfermedad de
Embriones de pollo Newcastle (NDV) (79).
El IBY crece bien en el embrión de pollo en desarrollo. El ena- Las lesiones microscópicas en el embrión infectado
nismo de unos cuantos embriones con supervivencia de con la cepa IBV-M41 han sido estudiadas por Loomis
90% hasta el día 19 de incubación es característico del y colaboradores (115). Encontraron congestión con man-
materia! de IBY de campo con la inoculación inicial en guitos perivasculares y cierto grado de necrosis hepática
embriones de pollo de lOa I I días de edad. La mortalidad hacia el sexto día después de la inoculación. Todos los
y enanismo del embrión aumentan al incrementarse el nú- pulmones se encontraban neumónicos, caracterizados por
mero de pasajes seriados, de tal manera que hacia el décimo congestión, infiltración celular y exudado seroso en los
pasaje la mayor parte de los embriones son pequeños y hasta sacos bronquiales. En los riñones hubo nefritis intersticial
80% puede morir hacia el vigésimo día de incubación. con edema y distensión de los túbulos contorneados proxi-
Hay alteraciones propias del embrión varios días des- males con moldes; los glomérulos no estuvieron alterados.
pués de la inoculación del virus. Sólo puede observarse un La membranacorioalantoica (MCA) y la membranaamniótica
movimiento ligero del embrión enano a la ovoscopia. estaban edematosas.No se hallaron cuerpos de inclusión.
Al abrirse el extremo de la cámara de aire del huevo, se Se han estudiado minuciosamente y repasado la edad
observa al embrión enroscado en forma esférica con las del embrión, y la temperatura y duración de la incubación
patas deformadas y comprimidas sobre la cabeza con el óptimas para una titulación máxima de infectividad para el
amnión engrosado y adherido a ésta (figura 18-2). IBV de Beaudette después de inoculación en la cavidad
El saco vitelino parece encogido y la membrana se alantoica (92). Después de la inoculación de aproxima-
rompe con facilidad. Hay un aumento de volumen de líquido damente 107 dosis infectante de embrión 50% (DIEso),
alantoideo de ordinario claro. La persistencia del mesonefro se lograron títulos máximos similares en el líquido alantoi-
con uratos es una lesión interna consistente del embrión co (LA) de embriones inoculados de 10 a 11 dias de
infectado con BI. Esta lesión parece relacionarse con el edad, después de 12 y 24 horas a 37 °C y 32 °C respectiva-
enanismo del embrión y no es específica para la infección mente. Los títulos de virus en MCA fueron más altos que
de BI. Otra lesión que se encuentra en los embriones de pollo los de LA. La muerte embrionaria inducida Dor virus se

observó por primera vez a las 24 y 48 horas posteriores a la
incubación a 37 "C y 32 °C respectivamente. La incubación
a 42 °C provocó mortalidad más temprana (12 horas) y
títulos más bajos. En un estudio diferente, una cepa menos
adaptada a huevo (20 a 30 pasajes de embrión) alcanzó
títulos máximos después de 24 a 30 horas a 37°C, inde-
pendientemente de la dosis del inóculo (77). En general,
inóculos de cerca de 103 de dosis infecciosas de OTP 0104
DJEsodeben proporcionar títulos casi máximos hacia las 36 a
40 horasa37 °C. Por lo común, no se utilizan los embrionesde
pavo para la propagación de IBY; sin embargo, existe evi-
dencia de que algunas cepas de IBY (Beaudette y M41) se
han adaptado para crecer en embriones de pavo (61).
Cultivos de células
Cuando se han necesitado cultivos de una sola capa celular
para estudios con IBV, se han utilizado células de riñón de
embrión de pollo (REP) y células de RP con mucho éxito.
Gillette ha examinado y repasado la adaptación de IBV a las
células de REP (71). El número de pasajes en las REP
requerido para producir un amplio efecto citopático (ECP),
evidente en cultivos no teñidos, y títulos máximos, aunque
puedenverseplacas,mostradospor tinción, despuésdel primer
pasaje. La adaptación de algunas cepas de REP se facilita
con pases en embrión. El tamaño y mortologia de la placa
varían en distintas cepas; el tamaño de la placa en la mayor
parte de las cepas fue mayor a 40 °C que a 37 °C (71).
La fase log de IBV en las células REP y RP es de 3 a
4 horas (53, 117), con títulos máximos en el medio de cultívo
en 14 a 36 horas, dependiendo de la multiplicidad de la
infección (53, 117, 129). Las células de hígado de embrión
de pollo (HEP) produjeron títulos de IBV similares a los de
las células REP (117). La titulación de IBV en embriones
proporcionó títulos más altos (de 10 a 100 veces) que en
células REP y RP (53,117) que a su vez resultaron más
sensíbles que las células (HEP) (1 17). Los títulos máximos
de IBV de Beaudette de células de RP fueron similares en
los límites de pH de 6 a 9. El virus fue liberado con más
rapidez, pero también se inactivó más pronto con incremen-
tos del pH(2). El pH óptimo para la producción de virus
estable fue de 6.5.
Las cepas de IBV que habían sido pasadasen embrio-
nes y muchas veces en células de RP, replicaron en cultivos
de fibrob]asto de embrión de pollos, pero a títulos considera-
blemente loglo menores que en las células de RP (129).
Se formaron placas cuando hubo tripsina en e] medio de
cultivo (127). El virus IBV de Beaudette puede crecer,
aunque pobremente, en varios cultivos primarios de riñón y
de riñón de embrión de diversas especies de aves y mamí-
teros (34,35). El IBV de Beaudette (48) y el M41 y cepa
lowa-97 (36), se han adaptado a ]a línea celular Yero de los
mamíferos. De las 10 cepas examinadas, dos replicaron en
BHK-21 y ninguna en células HeLa, respectivamente (129).
Las células de RP comenzaron a formar sincitios seis
horas despuésde la inoculación con IBV de Beaudette (2).
Despuésde 18 a 24 horas los sincitios contenían de 20 a 40 o
más núcleos y se vacuolaron; los núcleos eran picnóticos. Los
sincitios en los cultivos de RP se redondeany separanrápida-
mente del sustrato,pero el sincitio en las células Yero infectadas
con IBV de Beaudetteadaptadoa la célula Yero contiene partes
de núcleo y permanece en los sustratos más tiempo (112).
Bronquitisinfecciosa. 527
Cultivos de órgano
La propagación de ¡BY en cultivos de órgano de tráquea y
otros tejidos ha sido repasada por Darbyshire (49). Los
anillos traqueales se preparan de embriones de 20 días de
edad y se conservan separadosen tubos giratorios. Después
de la infección con ¡BY, la ciliostasis, que se observa fácil-
mente con microscopio de bajo aumento, se produce dentro
de un plazo de 3 o 4 días. Los cultivos de órgano traqueal
han demostrado ser muy útiles para el aislamiento, titulación
y serotipificación de ¡BY (28, 29) ya que no se requiere
adaptación de cepas de campo para el crecimiento e induc-
ción de la ciliostasis.
Patogenicidad
El IBY puede replicarse en tejidos de vias respiratorias, vias
intestinales, rifiones y oviducto (5, 91, 96, 116). Por lo
común, los aislamientos de IBY, sin importar sus tejidos de
origen, infectan con facilidad las vias respiratorias de pollos
y originan lesiones características en la tráquea. No obstan-
te, por lo menos una cepa IBY nefropatógena (cepa T
australiana), ha demostrado despertar una pequefia respues-
ta inflamatoria en las vias respiratorias de pollos jóvenes
(65). En muchos casos, existe una recuperación no sobresa-
liente, a menos que los pollos sean muy jóvenes, desarrollo
de aerosaculitis debido a infección bacteriana secundaria o
enfermedad renal luego de la fase respiratoria. Sin embargo,
pueden emerger cepas virulentas de IBY en el campo para
inducir enfermedad respiratoria grave con mortalidad, por
ejemplo, la cepa 072 Delaware, la cual infectó (durante el
decenio de 1990 en EUA) a parvadas de pollos de engorda
en la región noroeste (139). Cumming (45), enumeró algu-
nos de los factores de manejo que contribuyen a la enferme-
dad de rifión relacionada con IBY en Australia. Se observó
una mortalidad mayor en machos cuando había estrés por
frio en ciertas razas, cuando los productos animales fueron
los principales componentes de dietas altas en proteinas, o
en ambos casos.
Algunos de estos factores que exacerban la enferme-
dad clinica se han utilizado en modelos experimentales para
evaluar el resultado clinico de la interacción entre tales
factores y diferentes cepas de IBY. Los pollos alimentados
con valores crecientes de calcio dietario, y a los cuales luego
se les infectó con la cepa Gray (un IBY nefropatógeno),
desarrollaron frecuentemente urolitiasis y lesiones renales,
pero una infección similar introducida ocho semanas antes
de alimentar con valores crecientes de calcio, no indujo
urolitiasis (72). Una combinación de estrés por fno, además
de la exposición a Mycoplasma synoviae cinco dias des-
pués de una exposición a IBY (84), ocasiona una aerosacu-
litis que varia en incidencia e intensidad con la virulencia
de la cepa de IBY. Una inoculación intranasal combinada de
distintas cepas de IBY y Escherichia co/i (30), provocó
mortalidad en pollos pequefios; ninguna de las infecciones
fue mortal por si sola. La mortalidad varió de 14 a 82% con
las diferentes cepas, lo cual demuestra que fueron distintas
en virulencia.
Se han notado otras diferencias en cuanto a virulencia
en las cepas de lBY. Los pasajes de IBY en embriones de
pollo produce de manera gradual una disminución de viru-
lencia. La cepa de Beaudette muv adaptada al huevo es
528 . Er¡fermedades
de las aves
apatógena, no ocasiona lesiones detectables en el epitelio
ciliado de la tráquea y se replica de manera predominante en
las células subepiteliales.La inmunogenicidad de la cepatam-
bién se encuentradisminuida (66). En contraste,la cepa M41
virulenta destruyó al epitelio ciliado antes de que se le
localizara en el subepitelio. La cepa T australianaes virulenta
y es causa conocida de mortalidad y lesiones del riñón (1).
Los virus de otros serotipos que también se sabe que son
nefropatógenos, pero de menor intensidad que la cepa T,
incluyen las cepas Gray y Holte de EUA (1), la cepa 52 de
Mass-Holland (119) y el aislamiento belga B 1648(111,133).
La virulencia para el tracto reproductor ademásdifiere
entre las cepas de IBV. Distintas cepas de IBV pueden
producir una gama de efectos en gallinas ponedoras suscep-
tibles, que varian desde cambios en el pigmento del casca-
rón, sin descenso en la producción (29) a descensos de
producción de lO a 50% (83). Desde el invierno de 1990 a
1991, en el Reino Unido se ha observado una enfermedad
inusual, coincidente con la presentación de infección por un
nuevo serotipo (793/B) de IBV (74). Los reproductores de
pollo de engorda muestran un músculo pectoral profundo
pálido e inflamado con hemorragias en la fascia y una capa
de edema gelatinoso sobre la superficie del músculo.
La miopatia bilateral afecta tanto a los músculos pectorales
profundos como a los superficiales.
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Aunque.la susceptibilidad a la enfermedad varía entre razas
o líneas de pollos (45,144), se considera, por lo general, que
el pollo es la única ave que se infecta de manera natural con
IBY y en la cual el virus ocasiona enfermedad. No obstante,
se ha aislado IBY de faisanes, en la cual aves reproductoras
tuvieron signos respiratorios y una baja en la producción y
calidad del huevo y las aves jóvenes tuvieron problemas
respiratorios considerables (145). La fuente del virus fue
probablemente una unidad de postura de gallinas cercana.
La inoculación experimental de pavos con IBY por
aerosol no originó respuesta, pero la inoculación intrave-
nosa puede originar una viremia durante periodos variables
de hasta48 horas (79). Los faisanes de collar y los estorninos
fueron resistentes a la inoculación intratraqueal con IBY.
Se detectaronestertoresbronquiales en codornices inoculadas
de manera similar, pero no se aisló virus ni se detectó serocon-
versión (4). Los ratones lactantes resultan susceptibles por
inoculación intracerebrala varias de las cepasde IBY, pero no a
todas(64). La gama limitada de huéspedesno es común, ya
que los coronavirus ocasionantípicamenteenfermedadclínica
sólo en la especiede la cual se aislaron, y se replican predo-
minantemente en cultivos derivados de ese huésped (159).
Edad en que el huésped es más
comúnmente afectado
Todas las edades son susceptibles, pero la enfermedad es
más intensa en polluelos recién nacidos, ocasionando cierta
mortalidad (79). Al aumentarla edad,los pollos sevuelven
más resistentes a los efectos nefritogénicos, lesiones del
oviducto y mortalidad a causa de la infección (1, 41, 144).
(Capítulo 18)
Transmisión, portadores, vectores
El IBY se propaga con rapidez entre pollos en una parvada.
Las aves susceptibles colocadas en una habitación con
pollos infectados pueden desarrollar signos dentro de 48 ho-
ras (47). El virus se aisló de manera consistente de la
tráquea, pulmones, riñón y bolsa de pollos a las 24 horas y
hasta el séptimo dia después de la exposición con aerosol
(80). La frecuencia de aislamientos virales declinó con el
tiempo y varió con la cepa infectante, pero se aisló IBY de
tonsilas cecales a las 14 semanasy de las heces 20 semanas
posteriores a la infección (3). La excreción repetida de IBY
también se ha detectado en gallinas que han sido negativas
al virus durante varias semanas después de la recuperación
de la inoculación al primer dia de edad. Se aisló virus de
tráqueas y con hisopos cloacales colectados al inicio de la
postura, a las 19 semanasde edad (91). Aunque hay infor-
mes de aislamiento de virus de huevos de hasta 43 dias des-
pués de la recuperación, los pollos nacidos de parvadas
infectadas han sido criados libres de IBY (47). La naturaleza
persistente de la infección por IBY continúa sin definirse,
pero los informes de diseminación viral intermitente son
evidencia del riesgo potencial de la transmisión de parvada
a parvada a través de la contaminación de personal o equipo.
No se conoce la frecuencia de propagación por el aire
entre las parvadas, pero se ha comunicado evidencia cir-
cunstancial de transmisión de IBY a través de una distancia
de cerca de 400 metros (46). Los vectores no parecen ser un
factor de la propagación de IBY (79).
Periodo de incubación
El periodo de incubación de la BI es de 18 a 36 horas,
dependiendo de la dosis y vía de inoculación. Los pollos
expuestos a un aerosol de líquido de huevo infectado sin
diluir tienen de manera regular estertorestraquealesdentro de
24 horas. La propagación natural requiere cerca de 36 horas
o más (79).
Signos
Los signos respiratorios característicos de la BI en polluelos
son boqueo, tos, estornudo, estertores traqueales y secreción
nasal. Puede observarse humedad en los ojos y algún pollo
puede presentar a veces hinchazón de senos. Los pollos pa-
recen encontrarse deprimidos, se pueden observar agrupados
bajo la fuente de calor, y la ingestión de alimento y aumento de
peso están reducidos de manera significativa. En los pollos
mayores de seis semanas de edad, y en las aves adultas,
los signos son similares al de los polluelos, pero la secreción
nasal no se presenta tan a menudo y la enfermedad puede
pasar inadvertida a menos que se examine con cuidado la
parvada manipulando las aves o escuchándolas durante
la noche cuando están normalmente tranquilas (47, 79).
Algunos de los aislamientos de campo de IBY recuperados
en EUA y el Reino Unido a principios de 1990, resultaron
patógenos de manera inusual y originaban inflamación fa-
cial grave, aerosaculitis y mortalidad variable en pollos
semimaduros y maduros (74, 139).
Los pollos de engorda infectados con uno de los vi-
rus nefropáticos tal vez muestren recuperación de la fase

respiratoria típica y mostrar luego signos de depresión,
plumas desordenadas, evacuaciones húmedas y aumento
en la ingestión de agua (45, 160). Cuando se relaciona
urolitiasis con BI en parvadas de ponedoras, puede haber
incremento en la mortalidad, por otra parte la parvada parece
sana(14,38).
En parvadas de ponedoras, se observa disminución en
la producción y calidad de huevo, además de signos respi-
ratorios. No obstante, se ha aislado IBV de hisoposcloacales
y muestras de tonsilas cecales de reproductoras o parvadas
de ponedoras con ligero descenso en la producción y pre-
sencia de huevos con cascarones pálidos, pero sin signos
respiratorios (28, 29). La intensidad del decremento en la
producción puede variar con el periodo de postura (62), y
con la cepa del virus causal (29, 83). Pueden pasar de 6 a 8
semanasantes de que la producción regrese al valor previo
a la infección, pero en la mayor parte de los casos esto casi
nunca se logra (47). Además de la disminución en la pro-
ducción, aumenta el número de huevos no aceptables para
incubación, se reduce la fertilidad, y se producen huevos
con cascarones blandos, irregulares o de cascarones áspe-
ros (figura 18-3).
La calidad interna de los huevos, observada cuando
se rompen sobre una superficie plana, puede ser inferior.
La clara puede ser delgada y acuosa sin demarcación defi-
nida entre el albumen espeso y delgado del huevo fresco
normal (79) (figura 18-4).
La infección con IBV de polluelos de un día de edad
puede provocar daños permanentes que conducen a una re-
ducción en la producción y calidad cuando comienzan a
poner. La intensidad de las lesiones del oviducto fue menor
en infecciones de pollas de mayor edad, y algunos serotipos
no produjeron cambios patológicos algunos aun en infec-
ciones de polluelos de un día de edad (40, 41, 91).
Morbilidad y mortalidad
Todas las aves de la parvada se infectan, pero la mortalidad
es variable dependiendo de la virulencia del serotipo infec-
tante, edad, estado de inmunidad, ya sea materna o activa y
estrés de tipo de frío o infecciones bacterianas secundarias.
Se ha observado una mortalidad de moderada a intensa con
algunas de las cepas nefropáticas o respiratorias como la
Figura 18-3. Huevos de cascarón delgado, de cascarón áspero y deformados, puestos por gallinas durante un brote de 81
(Van Roekel)
Bronquitisinfecciosa. 529
Delaware072 Y la T australiana.El sexo,razay nutrición,
son factoresadicionalesque contribuyena la gravedadde
la enfermedaddel riñón (45). La mortalidadpuedeser tan
elevadacomo de 25% o más en pollos menoresde seis
semanasde edad,y de ordinario es insignificanteen los
mayoresde esaedad(79). La mortalidaden los casosde
urolitiasisvarió de 0.5 a 1.0%por semana(14, 38).
Lesiones macroscópicas
Los pollos infectados muestran exudado seroso, catarral o
caseoso en la tráquea, fosas nasales y senos. Los sacos
aéreos pueden tener un aspecto turbio o contener un exuda-
do caseosoamarillo. Puedeencontrarse un tapón caseosoen
la parte inferior de la tráquea o en los bronquios de los
polluelos que mueren. Alrededor de los bronquios grandes,
tal vez se observen pequeñas áreas de neumonia (79).
Las infecciones nefropáticas originan riñones hinchados y
pálidos, con los túbulos y uréteres a menudo distendidos por
uratos (44, 160) (figura 18-5).
Puede hallarse material liquido de yema en la cavidad
abdominal en aquellas gallinas que se encuentran en pro-
ducción, pero esto también se aprecia en otras enfermedades
que ocasionan un descenso notable en la producción de
huevo. Las lesiones permanentes en el oviducto pueden ser
una consecuencia de la infección por IBY de pollitos de un
dia de edad y son una causa de menor producción de huevo.
El tercio medio del oviducto es la porción afectada de
manera más intensa, y puede no ser permeable e hipoglan-
dular (42,79).
Histopatología
La mucosa de la tráquea de los pollos con BI se encuentra
edematosa. Hay una pérdida de cilios, redondeamiento
y esfacelo de células epiteliales, e infiltración menor de
heterófilos y lintocitos dentro de las 18 horas de la infec-
ción. La regeneración del epitelio se inicia dentro de las
48 horas. Luego de la hiperplasia hay una infiltración ma-
siva de la lámina propia por células lintoides y un número
grande de centros germinales, que puede presentarse des-
pués de siete dias. Si hay afectación de! saco aéreo, existe
edema, descamación de células epiteliaIes y algún exudado
530 . Enfermedades de las aves
Figura 18-4. Contenido de dos huevos. Huevo normal (aba-
jo). Huevo de gallina expuesta a IBV al primer dia de edad
(arriba). Nótese la clara acuosa con la yema separada de
albumen espeso. (Hofstad.)
fibrinoso dentro de 24 horas. Puedeobservarseun incremento
en heterófilos más tarde con nódulos linfoides, proliferación
de fibroblastos y regeneración del epitelio cúbico (137).
Las lesiones del riñón por Bl son principalmente las de
nefritis intersticial. El virus provoca degeneración granulo-
sa, vacuolación y descamación del epitelio tubular e infil-
tración masiva de heterófilos en el intersticio en las etapas
agudas de la enfermedad. Las lesiones en los túbulos son
más notables en la médula. Pueden observarse áreas focales
de necrosis así como indicaciones de intentos de regenera-
ción del epitelio tubular. Durante la recuperación, la po-
blación de células inflamatorias cambia hacia linfocitos y
células plasmáticas. En algunos casos, los cambios dege-
nerativos pueden persistir y producir una atrofia intensa de
una o todas las divisiones de los riñones. En la urolitiasis,
los uréteres relacionados con riñones atrofiados se encuen-
tran distendidos con uratos, y a menudo contienen cálculos
grandes constituidos principalmente por uratos (137).
La infección experimental con BI en gallinas madu-
ras originó una disminución en altura y pérdida de cilios de
las células epiteliales; dilatación de las glándulas tubulares;
infiltración por linfocitos, células mononucleares, células
plasmáticas y heterófilos; y edema y fibroplasia de la lámina
propia de todas las regiones del oviducto (137). La histopa-
tología de la BI y las comparaciones con otras enfermedades
se proporcionan de manera detallada en un libro de Riddell
(137), y en un repaso de patología renal de Siller (143).
(Capítulo l8)
Figura 18-5. Lesiones de riñón relacionadas con 81 ocasio-
nadas por la cepa T de virus. Nótense riñones hinchados con
túbulos y uréteres distendidos por uratos. (Cumming.)
Inmunidad
Activa
En pollos, se ha descrito resistencia genética a la infección
por IBY relacionada tanto con la raza como con la cepa (IS,
33, 131, 144). No obstante, se requieren más estudios para
valorar la resistencia genética de las líneas comerciales de
pollos. Los pollos recién recuperados de la enfermedad
natural son resistentes al desafío con el mismo virus (pro-
tección homóloga), pero el grado de protección al desafío
con otras cepas de IBY (protección heteróloga) varía.
Los factores que complican los estudios del mecanismo y
duración de la inmunidad contra BI son los múltiples sero-
tipos que se reconocen (28,82,90, lOS, IS4), la variación
de virulencia que se observa entre las cepas (véase Patoge-
nicidad) y las diferentes manifestaciones de la infección por
IBY para las cuales se requiere protección (véase Signos).
La protección respiratoria suele evaluarse de 3 a 4
semanasdespuésde la infección o inmunización de BI, y se
ha efectuado de distintas maneras. En la mayor parte de los
casos, el desafío con IBY se proporciona por vía respira-
toria. La falta de recuperación de IBY de la tráquea de 4 a
S días luego del desafío se ha usado como un criterio simple
de inmunidad (78). Evaluaciones más extensas han inclui-
do dos o más criterios adicionales de resistencia al desafío,
incluyendo la falla en el aislamiento del virus del riñón y
del oviducto, la ausencia de signos clínicos de BI, la falta

de lesiones traqueales o la presencia de actividad ciliar
traqueal (6, 51, 161). Se emplean calificaciones acumuladas
de los distintos criterios para indicar la gama de protección
desde completa hasta parcial o ninguna. Un procedimiento
alternativo es la evaluación de los pollos vacunados para
protección contra mortalidad, mediante un desafio con una
mezcla de IBY y Escherichia co/i. Este método mostró
evidencia de más protección cruzada por vacuna que la que se
cuenta con otras evaluaciones de inmunidad traqueal (30).
La protección contra la mortalidad por nefritis es im-
portante como evidencia de inmunidad satisfactoria por
vacunación donde la nefritis es un problema clínico de orden
mayor, como en Australia (102, 136). La capacidad para
reducir o prevenir el decremento en la producción de huevo
por un desafio de infección es evidencia de protección
contra BI en una parvada de ponedoras (11).
Aunque hay evidencia de que el glucopolipéptido SI
es el principal causante de la inducción de anticuerpos MY
e IH y de qlle tiene una función principal en la inducción de
la inmunidad protectora (85), el conocimiento del mecanis-
mo de protección contra la enfermedad clínica es incom-
pleto. La síntesis local de anticuerpos neutralizantes en las
secreciones nasales puede prevenir la reinfección (81), Y
hay evidencia de una contribución por parte de la glándula
de Harderian en la respuesta local (55). También resulta
evidente la función protectora de los anticuerpo s, por el
hecho de que los pollos inmunocomprometidos por infec-
ción mediante virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa,
padecen de episodios más graves de infección por IBY, que
sus contrapartes inmunocompetentes (138, 148). Los anti-
cuerpos no parecen ser el único origen de resistencia, como
se demuestra en los pollos tratados a los que se administra
ciclofosfamida o que se bursectomizan in ayo, y que luego
se exponen al ¡BY (24, 32). En estaspruebas no se pudieron
detectar anticuerpos, pero los pollos resistieron el desafio
con ¡BY. La evidencia de las respuestasinmunitarias media-
das por células hacia IBY, son las pruebas de transformación
de linfocitos, de virus vacunales vivos e inactivados (150,
151), actividad citotóxica de linfocitos (26), hipersensibili-
dad de tipo tardío (27), actividad de las células asesinas
naturales (148) y evidencia histológica de infiltración im-
portante de células T (en especial del fenotipo CD4+) en los
tejidos respiratorio y renal de los pollos infectados con IBY
(88). Sin embargo, se desconoce la función de estasrespues-
tas en la inmunidad hacia IBY.
La inducción de interferón por IBY varía con la cepa
del virus; no obstante, no hay una función conocida para el
interferón en la resistencia a la BI (130). Se ha analizado la
inmunidad contra la BI y otras enfermedades de las aves de
corral (134).
Pasiva
Los anticuerpos maternos pueden reducir tanto la intensi-
dad de la reacción a la vacunación como la eficacia de la
vacuna, si ésta es del mismo tipo empleado para la inmuni-
zación de las reproductoras (102, 103). A pesar de esto, se
realiza de manera rutinaria la vacunación de pollitos comer-
ciales inmunizados de manera materna de un día de edad,
sin interferencia aparente para los anticuerpos maternos en
el desarrollo de la inmunidad activa, por lo menos en las vías
respiratorias. Los anticuerpos maternos proporcionaron
Bronquitis infecciosa. 531
proteccióncontrael desafioal día de edady a la semana,
perono asía las dos semanasde edad(124).
DIAGNÓSTICO
El diagnóstico de IBY sebasa en la historia clínica, lesiones,
seroconversión o aumento de los títulos de anticuerpos hacia
IBY, detección de antígenos a IBY mediante una cantidad
de pruebas basadasen anticuerpo s (descritas más adelante),
aislamiento viral y de manera más reciente, por la detección
del RNA del IBY. De ser posible, debe identificarse el sero-
tipo de IBY, debido a la gran variación antigénica mostrada
por las cepasde IBY y la disponibilidad de vacunasdiseñadas
para diferentes serotipos. La secuenciadel gen de la proteína
de la espícula, es decir, genotificación, también puede apli-
carse para el mismo propósito.
Aislamiento e identificación del agente causal
Aislamiento viral
El principal objetivo del IBY es la tráquea, y por tanto el
sitio preferido para las muestras. Sin embargo, las tonsilas
cecales obtenidas durante la necropsia, pueden tener un
valor particular en los casos en que ha pasado más de una
semanadesde el inicio de la infección; esto se debe a que el
virus se depura más rápido por lo general de la tráquea
que de los tejidos intestinales. También deben de conside-
rarse, de acuerdo con la historia clínica de la enfermedad,
muestras de pulmones, riñones y oviducto. La selección
de muestras de parvadas extremadamente grandes puede ser
un problema dificil. La colocación de pollos centinela sus-
ceptibles en una parvada problema, ha tenido éxito cuando
han fracasado aquellos métodos directos de muestreo en la
parvada (69). Después de una semana de exposición por
contacto, se retira a las aves centinelas para muestreo directo.
Los procedimientos para la recolección y el procesamiento
de muestras para el aislamiento del virus de la bronquitis
infecciosa, se han descrito con detalle (67)
Las muestras de aislamiento del virus se inoculan en
embriones de pollos o en cultivos de órgano traqueal. Los lí-
quidos deben cosecharse después de 48 a 72 horas de
cualquier sistema de cultivo para un pasaje ciego a otro
conjunto de cultivos. Cada muestra debe recibir cuando me-
nos cuatro pasajesciegos antes de considerarse como nega-
tiva, con base al fracaso de provocar la muerte típica del
embrión o lesiones o ciliostasis en los cultivos de órgano.
La inoculación intratraqueal de pollos susceptibles con las
muestras originales o los líquidos de cultivo del primer
pasaje, ocasionará signos respiratorios típicos de 18 a 36
horas, si hay IBY presente. No se practican inoculaciones
adicionales. El antisuero colectado a las cuatro semanas
posteriores a la inoculación debe ser adecuado para utili-
zarse en comparaciones de doble sentido para determinar el
serotipo del aislado.
Los aislamientos de cultivos positivos deben tener
característicastípicas de coronavirus al observarse mediante
microscopia electrónica o determinarse por otros proce-
dimientos como se describe adelante.
532 . Enfermedades
de las aves
Confirmación del virus de la bronquitis
infecciosa por métodos basados en anticuerpos
Los cortes o raspados de la mucosa traqueal y otros tejidos
obtenidos de las aves a la necropsia, pueden examinarse
mediante pruebas de inmunofluorescencia o inmunoperoxi-
dasa (25, 67, 76, 125, 162). Sin embargo, ya que puede ser
baja la cantidad de antígenos hacia lBV en embriones de
pollos infectados, se pueden utilizar cortes de CAM o
células sedimentadas del liquido alantoico para pruebas de
inmunofluorescencia o inmunoperoxidasa (125, 162).
También puede detectarse e identificarse al IBV en liquido
alantoico, asi como serotipificarlo utilizando anticuerpos
monoclonales en ELISA indirecta o ELISA con captura de
antígeno (94, 97, 104, 126). La clasificación serotípica
de los aislamientos debe realizarse como según se describe
en Clasificación de la cepa y diagnóstico. Esto requiere de
la disponibilidad en el laboratorio de diagnóstico, de anti-
suero especifico de tipo, con el fin de determinar si el
aislamiento es similar, o diferente, a cualquier cepa vacunal
utilizada en la parvada infectada. Se describen los detalles
de la identificación de los aislamientos IBV a partir de
problemas respiratorios y de producción de huevo (2S),
urolitiasis (39) y nefritis (lIS, 122).
Confirmación del virus de la bronquitis
infecciosa por métodos basados
en el ácido nucleico
En tejidos infectados, se ha detectado el RNA del IBY al
utilizar el método de transcriptasa inversa/reacción en cade-
na de la polimerasa (RT/PCR). El RNA puede extraerse de
muestras traqueales o tisulares de pollos vivos; en éstos no
es necesario tener IBY viables. La sensibilidad de RT/PCR
permite la detección del virus hasta 14 dias después de la
infección experimental, cuando podria resultar dificil recu-
perar virus viables (108). La presencia de IBY en liquido
alantoico infeccioso, puede confirmarse al extraerse RNA
directamente de unos cuantos cientos de ¡lL y utilizando
algo de RNA en la reacción RT/PCR. El producto DNA, se
visual iza mediante tinción con bromuro de etidio, luego de
electroforesis en gel de agarosa o de poliacrilamida. Se han
descrito equipos de cebadores de oligonucléotidos univer-
sales (aquellos que funcionan con una amplia variedad de
aislamientos de IBY) correspondientes a las secuencias
de nucleótido en el gen SI (109), gen S2 (113, 114) Y gen de
la nucleocápside (163). Otro equipo de oligonucleótidos,
originó un producto a partir de partes de los genes N y M
(7, 87).
Además de demostrar la presencia de IBY, el producto
de DNA puede examinarse o secuenciarse mediante análi-
sis de restricción del fragmento, con el fin de caracterizar a
la cepa de virus de la bronquitis infecciosa (109,113,114).
Los sitios de restricción de fragmento que se piensa son
únicos para un serotipo dado, permiten una rápida identifi-
cación de la cepa, aunque la secuenciación es el enfoque
más preciso, aunque más demandante.
Serología
Las valoraciones de anticuerpos en el suero se llevan a cabo
de manera regular para vigilar la respuestade la vacunación
y para detectar aumento en el titulo de anticuerpo s que
(Capítulo J8)
puede atribuirse a infección de campo. Los múltiples sero-
tipos de IBV, la variación antigénica que se hota dentro de
los tipos descritos, agrega complejidad a la selección de un
método serológico apropiado y el análisis de los resultados
de la pnleba. Producen anticuerpos los antígenos de IBV
compal1idos por todos los tipos, antígenos específicos a
grupo, y el glucopolipéptido SI, el antígeno específico
a tipo. Las pruebas ELISA, inmunofluorescencia o inmuno-
difusión fijan anticuerpos a antígenos específicos tanto a
grupo como a tipo. Debido a esta doble característica de
fijación, los tipos de IBV no son diferencíados con estas
pruebas. La mayor parte de la respuesta primaria de anti-
cuerpos a infección por IBV parece ser específica a tipo y
funciona para diferenciar los tipos por NV o IH, lo cual es
similar a lo comunicado para otro coronavirus (120).
Sin embargo, como se seflala en la sección acerca de la
clasíficación de cepa, la respuesta secundaria a IBV es aún
más ampliamente reactiva aun en NV e IH. La evidencia de
un suero ampliamente reactivo en estas dos pruebas es una
reacción extensa o más de un antígeno NV o IH. La identi-
ficación de la cepa infectante no puede determinarse por
serología cuando se presenta tal reactivídad cruzada, y en
estos casos la capacidad de diferenciación de las pruebas
NV o IH no es mejor que la de una valoración de reacción
de grupo.
Suele efectuarse la serología regular ya sea con NV, IH
o ELISA. Se encuentran dísponibles repasos de las metodo-
logías para varios procedimientos serológicos (47,50,79).
Las pruebas NV se practican ya sea con el método de virus
decreciente suero constante o virus constante suero decre-
ciente, con el uso de huevos embrionados, cultivos de
órgano traqueal o cultivo celular, como el sistema de valo-
ración de virus. Se han usado distintos procedimientos IH.
Se ha empleado una gama de 4 a 8 unidades de hemagluti-
nación (HA) de antígeno en díluciones seriadas de suero, y
se compararon los resultados de los distintos procedi-
mientos (99). Recientemente se ha examinado otra vez el
tratamiento de IBV para producir un buen antígeno HA
(141). Los anticuerpos se detectan antes con IH que con NV
(73). Óptimamente, la serología posterior a la vacunación,
con NV o IH, debe llevarse a cabo con prueba de antígenos
homólogos con cada uno de los antígenos de la vacuna
empleados en una parvada. El método ELI8A se utiliza
ampliamente, y se dispone de manera comercial de juegos
para practicar el procedimiento. La respuesta de anticuer-
pos puede detectarse antes por ELISA que por NV (121).
Los procedímientos de IF han sido tanto directos (43) como
indirectos (25, 43). Se ha encontrado que los anticuerpos
detectados por el método indirecto son transitorios, y el
método ha proporcionado resultados variables (73). Para
la detección de anticuerpos a los serotipos Massachusetts
y Arkansas en el suero de pollos inoculados experimental-
mente, se ha descrito de manera reciente una ELISA bloquea-
dora o de competencia basadaen anticuerpos monoclonales
(95). El suerode los pollos quecontieneanticuerposcontra virus
de la bronquitis infecciosa se agrega a placas microtituladas
con envoltura de virus y luego por anticuerpos monoclonales
específicosde serotipo. Los anticuerpos de pollo específicos
para un serotipo de IBV bloquean la fijación de los anticuer-
pos monoclonales específicos para el mismo serotipo, y el
bloqueo es proporcional a la concentración de anticuerpos

en el suero del pollo. La especificidad de la ELISA bloquea-
dora se compara bien con la de la prueba de NV.
Diagnóstico diferencial
La BI puede simular otras enfermedades respiratorias agu-
das, tales como la enfermedad Newcastle (EN), la laringo-
traqueítis (LT) y la coriza infecciosa (CI). La EN es, por lo
general, más grave que la BI. Pueden observarse signos
nerviosos con cepas virulentas de EN y en los grupos de
ponedoras las bajas en la producción pueden ser mayores
que en la BI. La LT tiende a propagarse con mayor lentitud
en una parvada, pero los signos respiratorios pueden ser más
intensos que con la BI. La CI puede diferenciarse con base
en la hinchazón facial que es poco común que se desarrolIe
con la BI. La baja de postura y los problemas de calidad del
cascarón en los grupos infectados con el adenovirus del sín-
drome de baja de postura (SBP) son similares a los que se
observan con la BI, con excepción de que la calidad interna
del huevo no se afecta en el caso de SBP (62).
TRATAMIENTO
No hay tratamiento específico para la BI. El proporcionar
calor adicional para eliminar el estrés por frío, evitar el
hacinamiento y los intentos para conservar la ingestión de
alimentos para prevenir pérdidas de peso, son factores
de manejo de la parvada que pueden ayudar a reducir las
pérdidas por BI. Puede indicarse tratamiento con antibacte-
rianos apropiados para ayudar a reducir las pérdidas por
aerosaculitis. Se recomiendan y usan en Australia reempla-
zadores electrolíticos, administrados en el agua de bebida,
para compensar la pérdida aguda de sodio y potasio y así
reducir pérdidas por nefritis. La concentración recomenda-
da para el tratamiento es de 72 miliequivalentes de sodio,
potasio, o de ambos, con cuando menos una tercera parte en
la forma de sal de citrato o bicarbonato (45).
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de tratamiento
El tratamiento ideal incluye el aislamiento estricto y repo-
blación sólo con pollitos de un dla de edad después de la
limpieza y desinfección de la caseta avlcola. Las enferme-
dades que se transmiten por el aire pueden prevenirse ven-
tilando las casetas con aire filtrado bajo presión positiva
(60). Los métodos actuales de producción que comprenden
múltiples edades en una caseta o múltiples edades en una
granja, en una zona con alta densidad de población de aves,
dificultan aún más el control y han requerido el uso de
inmunización intentando prevenir pérdidas de producción a
causa de la BI. La inmunización también se usa en granjas
de ponedoras de la misma edad, para prevenir las pérdidas
intensas de producción que pueden ocasionarse por infec-
ción con IBY de una parvada susceptible durante el ciclo de
postura.
Bronquitisinfecciosa. 533
Inmunización
Tipos de vacuna
Se emplean vacunas de virus tanto vivo como inactivado en
la inmunización contra BI. Las vacunas vivas se usan en
pollos de engorda y para la vacunación inicial de reproduc-
toras y ponedoras. Las vacunas inactivadas en emulsión de
aceite (11, 147) se utilizan principalmente antes del inicio
de la postura en reproductoras y ponedoras. Las cepas de
IBY que se emplean para las vacunas vivas a menudo
se atenúan por medio de pases seriados en embriones de
pollo (véase Patogenicidad) (102). También se evitan los
pases numerosos para prevenir una reducción en la inmu-
nogenicidad. El grado y estabilidad de tal atenuación varía
probablemente entre distintas vacunas. La evidencia de que
algunas vacunas aumentan en virulencia después de su pase
otra vez en pollos (84) demuestra el potencial de aumento
de virulencia de estas vacunas por una infección cíclica en
una parvada.
Las cepas vacunales se seleccionan para representar el
espectro antigénico de aislamientos en un país o región
particular. La cepa Massachusetts(M41) se usa ampliamen-
te debido a que los aislamientos iniciales de muchos países
son de ese serotipo. Subsecuentemente, se incluyen nuevos
tipos cuando se establece la frecuencia de un nuevo tipo.
En EVA, los tipos M41, Holanda y Connecticut, se usan
extensamente, y otros serotipos como Florida, Arkansas y
JMK, se utilizan de manera regional con licencia especial.
En los Países bajos, se usan las cepas Holanda, 0274 y
01466. En Austria, se emplean cepas de sus subtipos B y C
(102, 154).
Métodos de aplicación
Con frecuencia se usan combinaciones de vacuna viva de
IBY con EN. Si el componente de IBY es excesivo, pue-
de haber una interferencia con la respuestade EN (75, 149).
No se ha comunicado alguna interferencia similar con la
respuesta IBY.
La administración de vacuna viva puede individuali-
zarse para aplicación con gota ocular, intratraqueal (6) o
intranasal. También se ha empleado de manera experimental
un método de inyección embrionaria (156). Los métodos
masivos de aplicación incluyen rociamiento (6,56) aerosol
yagua de bebida (135). Los métodos masivos de adminis-
tración son populares debido a su conveniencia, pero pue-
den producirse problemas para lograr una aplicación
uniforme de la vacuna, y el método de aerosol puede oca-
sionar reacciones respiratorias más intensas. Las vacunas
aplicadas por medio del método de agua de bebida, son
susceptibles de inactivarse por sustancias para saneamiento
agregadas a fin de controlar la contaminación bacteriana y
micótica del sistema hidráulico. Se ha observado que la
eliminación de esta sustancia de saneamiento antes de la va-
cunación y la incorporación de leche descremada en polvo
a concentración de 1:400 estabiliza el título de virus durante
la administración de la vacuna (70).
Las vacunas inactivadas requieren la inyección indivi-
dual de las aves. Estas vacunas suelen administrarse des-
pués de preparación con virus vivos y se administran unas
cuantas semanas antes de que se inicie la producción y se
pueden dar en combinación con otras vacunas inactivadas.
534 . Enfermedades de las aves
A menudo se usan las dos semanas de edad como el
momento para la inmunización inicial (52), pero la vacu-
na se puede administrar con éxito al primer día de edad
(6, 56). El momento apropiado para la inmunización ini-
cial varía a causa del título de anticuerpos matemos en
polluelos y los métodos de vacunación empleados. Los
programas de inmunización subsecuente de los 7 a 12 o 16
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(Capítú/o18)
a 18 semanas de edad, y en el momento de la postura,
varían con el manejo de la granja y las necesidades de
control de la BI, así como de otras enfermedades del cria-
dero. En EVA, muchos pollos comerciales tipo huevo se
vacunan a intervalos de 8 a 10 semanasa lo largo del ciclo
de postura con virus M41 en el agua de bebida o mediante
aerosol.
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 INTRODUCCiÓN
la laringotraqueitis (LT) es una infección viral de las vías
respiratorias de pollos que puede resultar en pérdidas graves
en la productividad debidas a mortalidad, menor producción
de huevo o ambas. Las formas epizoóticas graves de la
infección se caracterizan por signos de depresión respi-
ratoria, boqueo, espectoración de moco sanguinolento y
alta mortalidad. En los paises industriales en desarrollo se
encuentran formas enzoóticas leves de la infección y
se manifiestan de manera variada como traqueitis mucoide,
sinusitis, conjuntivitis, intranquilidad general y baja morta-
lidad. El virus de la laringotraqueitis (LTV) es un patógeno
seleccionado normalmente para su exclusión en parvadas de
pollos libres de patógeno especifico.
HISTORIA
En 1925 (98), se describió por primera vez la enfermedad,
pero ciertos informes indican que pudo haber existido desde
antes (10,56). Se le ha identificado como laringotraqueítis,
laringotraqueítis infecciosa y difteria aviar; algunos de los
primeros investigadores también se referían a la enfermedad
como bronquitis infecciosa. En 1930 se utilizó el término
laringotraqueítis (11, 47) Y en 1931 se adoptó la denomi-
nación de laringotraqueítis infecciosa por el Specia/ Com-
mittee on Pou/try Diseases o/ the American Veterinary
Medica/ Association. Beaudette (13), fue el primero en de-
mostrar que la causa de LT era un virus filtrable. La larin-
gotraqueítis también fue la prímera enfermedad viral
importante para la cual se desarrolló una vacuna eficaz (65).
539
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
En gran parte de los países se ha identificado al virus de la
laringotraqueítis y permanece como una enfermedad seria
donde se desarrollan poblaciones aviares susceptibles, en
especial en grandes cantidades (18). Por lo general, en zonas
de gran producción y grandes concentraciones de aves,
como EVA, Europa, China, suroeste de Asia y Australia, la
enfermedad se encuentra bien controlada en parvadas
de ponedoras, esto se logra mediante el uso de vacunas de
virus vivos modificados. Para la producción intensiva
de pollos de engorda, el breve ciclo de crecimiento y el
uso frecuente de cuarentena en los sitios, pueden reducir
la necesidad de vacunación profiláctica. En los países en
desarrollo, los virus de LT han tendido a persistir como
infecciones endémicas en parvadas de traspatio y en pollos
ornamentales.
. ETIOLOGíA
Clasificación
El virus de la laringotraqueítis seclasifica como un miembro
de la familia Herpesviridae en la subfamilia Alphaherpes-
virinae. El virus se identifica de manera taxonómica como
Gallid herpesvirus 1 (122).
Morfología
Las micrografias electrónicas de los cultivos celulares de
embriones de pollo infectados con LTV, demuestran la
presencia de partículas virales icosaédricassimilares al virus
herpes simple. Watrach y colaboradores (142) describieron
que las nucleocápsides hexagonales el LTV eran de 80 a 100
nm de diámetro. Las nucleocápsides tienen simetría icosaé-
dríca y están compuestas por 162 capsómeros alargados y
huecos (figura 19-1) (35, 142). La partícula viral completa
tiene un diámetro de 195 a 250 nm y consiste en una
540 . Enfermedades de las aves
envolturairregular quecubrea la nucleocápside.La envol-
tura contienefinas proyeccionesque representanespiculas
de glucoproteinaviral en su superficie.
Composición química
El ácido nucleico del LTV está compuesto de DNA, con una
densidad fluctuante de 1.704 g/mL, un valor consistente con
aquéllos de otros herpesvirus (109). El peso molecular del
DNA del LTV es de aproximadamente 100 x 106, con
el genoma de dos formas isoméricas (92,94). El DNA del
virus de la laringotraqueítis tiene una proporción de guanina
más citosina de 45% (109), el cual es menor que el de
muchos otros herpesvirus animales. El genoma del DNA
consta de una molécula lineal de doble tira de 155 kb,
compuesto de segmentos largo y corto únicos flanqueados
por repeticiones invertidas (74,95). Los datos de la secuen-
cia provenientes del gen de la timidina cinasa de LTV y de
los genes traslapantes corriente arriba, muestran homología
de DNA entre el LTV y varios otros alfaherpesvirus (48,83).
Las glucoproteínas del virus, al igual que otros herpesvirus,
originan las respuestas humoral estimulante e inmunitaria
mediada por células. York y colaboradores han informado
de cinco principalesglucoproteínas de envoltura, con pesos
moleculares de 205, 160, 115,90 Y 60 kD (153, 155), que
son los principales inmunógenos de LTV. En varios labora-
torios se desarrolla la caracterización detallada de las glu-
Figura 19-1. Micrografía electrónica del virus de la laringotraqueítis. Los agregados de partículas virales forman un cuerpo
de inclusión en el núcleo de células renales de embrión de pollo cultivadas. Obsérvense las acumulaciones periféricas de
cromatina y el material amorfo localizado de manera central; este último forma parte del cuerpo de inclusión. 18500x
IWatrach \
(Capítulo 19)
coproteínasde LTV; se ha secuenciadogB, gC, gD, gX, gK
y el único gp60 de LTV (véase 7).
Replicación vira!
La replicación del virus de la laringotraqueítis parece ser si-
milara la de otros alfavirus, como el virus de la seudorrabia
y herpes simple (110, 49, 123). El virus inicia la infección
mediante la adherencia a los receptores celulares, seguida
por la fusión de la envoltura con la membrana plasmática
de la célula huésped. Se libera la nucleocápside hacia el
citoplasma y se transporta hacia la membrana nuclear; a
partir de la nucleocápside se libera el DNA viral y migra al
núcleo a través de los poros nucleares. Dentro del núcleo se
desarrolla la transcripción y replicación del DNA viral.
La transcripción del DNA del LTV se lleva a cabo en
una cascadaordenada de manera secuencial y muy regulada,
similar a la de otros alfaherpesvirus (64, 110). Se producen
casi 70 proteínas codificadas por el virus; varias son enzi-
mas y proteínas fijadoras de DNA que regulan la replicación
del DNA viral, pero gran parte son proteínas virales estruc-
turales. La replicación del DNA viral se desarrolla por
medio de un mecanismo en círculo, con la formación de
concatémeros (15). Los concatémeros de DNA se desdo-
blan en unidades monoméricas y son empacados dentro de
nucleocápsides preformadas en el núcleo. Las nucleocápsi-
des llenas de DNA adquieren una envoltura al migrar por

las láminas internas de la membrananuclear(49). Entonces,las
particulas envueltas migran a través del reticulo endoplás-
mico y se acumulan en las vacuolas del citoplasma (49).
Los viriones envueltos se liberan de la membrana vacuolar
mediante lisis celular o por medio de fusión y exocitosis.
Resistencia a agentes quimicos y físicos
La infectividad del LTV envuelto es sensible a los efectos y
a los agentes lipolíticos como el clorofonno y otros (42,
101). La infectividad del virus de la laringotraqueítis sobre-
vive durante varios meses, cuando se le almacena a 4 °C en
diluentesadecuadoscomo el glicerol o el caldo nutritivo.
Se ha infonnado que varía de manera considerable la ter-
moestabilidad de la infectividad de LTV; se ha comunicado
que ésta se inactiva rápidamente por medio de calor cuando
se expone a 55 °C durante 15 minutos o a 38 °C por 48 horas
(véase, 78). Sin embargo, Meulemansy Halen (101) encon-
traron que se retuvo 1% de infectividad de una cepa belga
luego de l hora a 56 °C. Benton y Cover infonnaron que en
44 horas a 37 °C, se destruye a LTV en tejidos traqueales en
cadáveres de pollo o en membranas corioalantoicas (MCA),
luego de cinco horasa 25 °C (32). No obstante,estosresultados
tienen mucha variabilidad con varios infonnes tempra-
nos (78), que indicaban de la capacidad de la infectividad
de LTV para sobrevivirenexudadostraquealesy cadáveres
de pollo por periodos de lOa 100 días a una temperatura
ambiente de 13 a 23 °C. Se requieren estudios adicionales
para resolver estas discrepancias.
Una solución de cresol a 3% o lejía a 1%, inactivará a
LTV en menos de un minuto; las superficies de las mesasde
laboratorio pueden descontaminarse con facilidad por me-
dio de yodóforos comerciales o mezclas de halógeno-deter-
gente. Algunas pruebas recientes con peróxido de hidrógeno
microaerosolizado, indican que se logró la inactivación total
de la infectividad de LTV con vapor de peróxido de hidró-
geno a 5%, como un fumigante para equipo de las naves
avícolas (104).
Clasificación de las cepas
Las cepas del virus de la laringotraqueítis varían en viru-
lencia para pollos (32, 78,111,112), virulencia paraembrio-
nes de pollo (71), tamafto y morfología de las placas en
cultivos celulares (125) y morfología y tamafto de placas
en MCA de huevos de embrión de pollo (112). Las cepasde
LTV que se desarrollan de manera natural, varían en su
virulencia desde cepas de alta virulencia que originan gran
morbilidad y mortalidad en los pollos expuestos, hasta
cepas de virulencia baja que ocasionan infección leve a
inaparente (32, 78, 111, 112). Las cepas de LTV parecen ser
antigénicamente homogéneas con base en pruebas de neu-
tralización de virus e inmunotluorescencia y estudios de
protección cruzada (32, 133); sin embargo, se ha su-
gerido una variación antigénica menor entre cepas, por me-
dio del hallazgo de que algunas cepas son neutralizadas
de manera deficiente por un antisuero heterólogo (112,
125, 133).
La diferenciación de las cepas de LTV de virulencia
variable, en particular de los virus de tipo silvestre y los va-
cunales vivos modificados, es un problema práctico impor-
Laringotraqueítis . 541
tanteoSe han identificado varios métodos para diferenciar a
los virus L'rV, incluyendo el análisis de la virulencia para
embriones de pollo (71), análisis de la restricción de la
endonucleasamediante DNA viral (51, 92, 95) y pruebas de
hibridaciónde DNA (93). Como un sistemabiológico para
diferenciar las cepasde LTV (71), se propuso a la valoración
de los patrones de mortalidad en huevos de embrión de
pollo y los patrones de mortalidad se correlacionaron
de manera estrecha con la virulencia. Se ha demostrado
que el desdoblamiento por restricción de la endonuclea-
sa del DNA viral y la separación electroforética de los
fragmentos de DNA, distinguen diferentes cepas de LTV
(92, 95). Se ha utilizado de manera extensa el análisis de
restricción de la endonucleasa del DNA de LTV en estudios
epidemiológicos de brotes de campo, para diferenciar a
los virus de tipo silvestre de los vacunales vivos modificados
(4,51,84,86). La hibridación recíproca DNA:DNA, utili-
zando fragmentos clonados de DNA, también ha demostra-
do que discrimina cepas de LTV (93), pero se requieren de
más pruebas adicíonales para este método.
Sistemas de huésped de laboratorio
El virus de la laringotraqueitis puede propagarse en embrio-
nes de pollo y en una variedad de cultivos celulares aviares.
En los primeros, el virus origina la formación de placas
opacas en la MCA, resultado de necrosis y reacciones de
tejido proliferativo (figura 19-2). Las placas en la membrana
corioalantoica, por lo general tienen bordes opacos y una
zona central deprimida de necrosis. Las placas se observan
a los dos días de posinoculación (PI) y hay muertes embrio-
narias a los 2 a 12 días de PI. El tiempo de supervivencia de
los embriones inoculados, disminuye con los pasajesadicio-
nales en huevo (19, 21, 24).
El virus de la laringotraqueitis se ha propagado en una
variedad de cultivos celulares aviares, incluyendo hígado de
embrión de pollo (HEP), pulmón de embrión de pollo, riñón
de embrión de pollo (REP) y cultivos celulares de riñón de
pollo (27, 66, 100,99). Hughes y Jones (66) compararon
diferentes sistemas de huéspedes de laboratorio, en busca
de eficiencia para el aislamiento y la propagación de LTY.
Se encontró que las células HEP y RP eran los sistemas
de cultivo preferidos, ya que las células REP, las células de
pulmón de embrión de pollo y los embriones de pollo
embrionado con inoculación en MCA resultan menos sen-
sibles. Se ha determinado que las células de fibroblasto de
embrión de pollo, las células Yero y las células originarias
de codorniz, son estratos deficientes para la propagación del
virus de la laringotraqueitis (66, 129).
En cultivos celulares, la citopatologia vira! se puede
observar tan pronto como a las 4 a 6 horas de PI, con alta
multiplicidad de infección. La citopatologia consta de
mayor refractariedad e inflamación de las células, des-
plazamiento de la cromatina y redondeamiento del nucléolo.
La fusión citoplásmica resulta en formación de células
gigantes multinucleadas. Los cuerpos de inclusión intranu-
clear pueden detectarse a las 12 horas de PI, con la mayor
concentración presentándose a las 30 a 36 horas de PI
(figura 19-3). En las célu!as multinucleadas se desarrollan
grandes vesículas citoplásmicas y se convierten en más
basófilas conforme degenera la célula (118).
542 . Erifermedadesde las aves (Capítulo 19)

Figura 19-2. Embrionesde pollo a los 14 días de edad. Embrióny membranacorioalantoicanormales(derecha).Embrión

infectado con virus de la laringotraqueitis, de menor tamaño y MCA tiene numerosos focos de proliferación (izquierda).

El virus de la laringotraqueítis puede propagarse tam- Varios investigadoresdescriben una forma de LT

bién en cultivos leucocitarios aviares. Al principio, se de- en faisanesy cruzasde faisanescon pollos (34, 65, 88).
mostró que LTV se replicaba en cultivos leucocitarios Winterfield y So (147) fueron capacesde inducir lesiones
aviares derivados de capas de leucocitos (28) y después en las vías respiratoriassuperioresen pavosjóvenes;tam-
se comprobó que el virus se replicaba en cultivos de macró- bién informan del aislamientode LTV de la tráqueade un
fagos obtenidos de médula ósea y bazo (23). Calnek y pavo real. Los fracasosprevios para infectar pavos (20,
colaboradores (26) determinaron que los cultivos de macró-
fagos eran tan susceptibles a la infección por LTV como las
células REP, pero resultó restringida la replicación de gran
parte de las cepas de LTV examinadas. Tanto el genotipo
celular como viral, influyen el grado de restricción de
la replicación del virus. Otros tipos celulares, incluyendo
linfocitos, timocitos, capas de leucocitos y células T activa-
das, resultaron ya sea refractarios o casi refractarios a la
infección por LTV.
Recientemente se ha demostrado que LTV se replica
en células LMH, una línea celular aviar continua que deriva
de un tumor hepático de pollo inducido químicamente
(129). La propagación de LTV en las células LMH requiere
de adaptación; de este modo, no resultan adecuadas para
aquellos propósitos diagnósticos que impliquen aislamiento
primario. No obstante, pueden ser útiles para otros fines, por
ejemplo, en laboratorios de investigación que estudian las
interacciones virus-célula-huésped.

. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El pollo es el huésped natural primario del LTV. Aunque la
enfermedad afecta a todas las edades, los signos más carac-
terísticos se observan en aves adultas. La multiplicación
viral se limita a los tejidos respiratoríos con pequeña o
ninguna evidencia de viremia (8,63).
Figura 19-3. Monoestrato de células renales de embrión de
pollo, 72 horas después de la inoculación con virus de larin-
gotraqueítis. Se observan grandes células gigantes con
numerosos núcleos que poseen cuerpos de inclusión. May-
Grünwald-Giemsa, 320x.

131), indicaban una resistencia dependiente de la edad en
estasespecies.Estominos, gorriones, cuervos, gaviotas, patos,
palomas y gallina de Guinea parecen ser refractarios al LTV
(12, 22, 131), aunque se ha informado de la infección
experimental en patos, originando enfermedad subclinica y
seroconversión (148). Los huevos embrionados de pavos
y pollos son susceptibles a LTV; y, en grado menor,
los huevos de pato (78, 148); los huevos de gallina de
Guinea y de palomas no resultan adecuados.
Transmisión
Las vías naturales de entrada para el LTV son las vías
respiratorias altas y la ocular (13,14). La ingestión también
puede ser un modo de infección, aunque tal vez se requiera
de la exposición del epitelio nasal luego de la ingestión
(121). La transmisión se desarrolla con mayor facilidad a
partir de aves infectadas de manera aguda, que a través del
contacto con aves portadoras recuperadas clínicamente.
La infección por LTV de las vías respiratorias supe-
riores de pollos susceptibles es seguida por una intensa
replicación viral. Varios estudios han confirmado de manera
independiente que el virus infectante suele encontrarse en
tejidos y secreciones traqueales a los 6 a 8 días de PI (8, 63,
114,121); el virus puede permanecer a muy bajas concen-
traciones hasta por 10 días de PI (145). No existe evidencia
clara de una fase virémica de la infección. La diseminación
extratraqueal de LTV hacia los ganglios trigeminales, 4 a 7
días despuésde la exposición traqueal, se detectó (8) en 40%
de los pollos expuestos a una cepa australiana de LTV. Desde
Alemania (81) se ha informado de la reactivación de LTV
latente a partir de los ganglios trigeminales, 15 meses des-
Figura 19-4. Disnea exhibida por un pollo adulto, con laringotraqueítis infecciosa Obsérvese el exudado sanguíneo seco
alrededor de las narinas y a lo largo del pico inferior (flecha) (Munger)
Laringotraqueítis . 543
pués de la vacunación de una parvada. Williams y colabo-
radores (145), utilizando la tecnología de PCR, confirmaron
recientementeque los ganglios trigeminales son el principal
sitio de latencia de LTV. Hughes y colaboradores(68) informa-
ron de la reexcreción del virus de laringotraqueítis a partir
de pollitos infectados de manera latente, luego del estrés de
la reubicación de nave y del inicio de la reproducción.
Una característica principal de la persistencia de LT
consiste en una infección por LTV no aparente desde el
punto de vista clínico en las vías respiratorias. Observa-
ciones pioneras de Komarov y Beaudette (91) y de Gibbs
(45), quienes recolectaron muestras laríngeas y traqueales,
y que inocularon pollos susceptibles, indicaron un índice de
portador de campo de aproximadamente 2%, por hasta 16
meses despuésde un brote de enfermedad. En estudios más
recientes con cultivos de órgano traqueal explantados de
pollos ínfectados experimentalmente con cepas LTV nativas
australianas y cepas vacunales, se demostraron infeccio-
nes traqueales latentes durante periodos similares en 50% o
más de los pollos infectados (5, 138). El muestreo traqueal
repetitivo de pequeños grupos de pollos que se habían
infectado experimentalmente con, ya sea, cepas de campo
del Reíno Unido ligeramente patógenas o cepas vacuna-
les de LT, detectaron diseminación intermitente y aparen-
temente espontánea de LTV entre 7 y 20 semanas después
de la infección (67, 69). El tratamiento con fármacos inmu-
nosupresores(por ejemplo, ciclofosfamida, dexametasona)no
ha tenido éxito en la reactivación del LTV latente (5, 67,68).
La transmisión mecánica puede desarrollarse por el
uso de equipo y cama contaminados (14, 38, 46, 90). No se
ha demostrado la transmisión por huevo, de virus conteni-
dos en el interior o exterior del mismo.
544 . Enfermedades de las aves
Incubación, morbilidad y mortalidad
Por lo general, los signos clínicos se manifiestan 6 a 12 dias
después de la exposición natural (87, 130). La inoculación
experimental a través de la via intratraqueal, resulta en un
periodo de incubación más breve, de 2 a4 dias (16, 76,130).
Las formas epizoóticas graves de la enfermedad
originan alta morbilidad (90 a 100%) y una mortalidad
variable; por lo general, la mortalidad varia de 5 a 70% y
promedia 10 a20%(10, 57,130). En Gran Bretaña, Austra-
lia, EVA Y NuevaZelanda sehan descrito formas enzoóticas
levesdelaenfermedad(32,96, 112, 130, 143); éstasresultan
en una morbilidad tan baja como de 5% y una mortalidad
muy baja(O.1 a 2%) (117).
Signos
El virus de la laringotraqueítis origina en pollos una
enfermedad respiratoria aguda. Los signos clínicos carac-
terísticos incluyen escurrimiento nasal y estertores húme-
dos, seguidos de tos y carraspeo (figura 19-4) (10,87). Una
disnea notable y espectoración de moco teñido de sangre
son característicos de la forma epizoótica grave de la enfer-
medad (10,56,57,75, 130). Antes las formas epizoóticas
graves de LT eran comunes; sin embargo, en años recientes
se han observado con mayor frecuencia formas enzoóticas
leves de LT en las zonas productoras intensivas de aves de
Europa, Australia, NuevaZelanday EUA(32, 96,112,130,
143). Los signos clínicos relacionados con las formas
enzoóticas leves comprenden inquietud, decremento en la
producción de huevo, ojos acuosos, conjuntivitis, inflama-
ción de los senos infraorbitales, escurrimiento nasal persis-
tente y conjuntivitis hemorrágica.
El curso de la infección varía de acuerdo con la grave-
dad de las lesiones. Por lo general, gran parte de los pollos
se recupera en IDa 14 días, pero se ha informado de
extremos de I a 4 semanas(10,57).
Lesiones macroscópicas
Puedenencontrarse lesiones macroscópicas en la conjuntiva
y a través de todas las vías respiratorias de pollos infectados
por LTV, pero se les observa con mayor consistencia en la
laringe y en la tráquea. Los cambios tisulares en los tejidos
de la tráquea y la laringe pueden ser leves, comprenden
moco en exceso (96), o con hemorragia grave, cambios
diftéricos o ambos. En las formas leves de LT, las lesiones
macroscópicas pueden ser conjuntivitis, sinusitis y traqueí-
tis mucoide (37, 96). En las formas graves se observa
inflamación mucoide al inicio de la infección, y en las etapas
tardías se desarrolla necrosis, degeneración y hemorragia.
Por lo común, se desarrollan cambios diftéricos que se pueden
observar como cristales mucoides que se extienden a lo
largo de la tráquea. En otros casos, una hemorragia grave
en ellumen de la tráquea puede resultar en cristales sanguí-
neos (figura 19-5A), o puede mezclarse la sangre con moco
y tejido necrótico. La inflamación puede extenderse hacia
abajo de los bronquios, hacia los pulmones y sacos aéreos.
El edema y la congestión del epitelio de la conjuntiva
y de los senos infraorbitales pueden ser las únicas lesiones
macro!;cónica.1¡observadas en las formas leves de LT.
(Capitulo 19)
Histopatología
Los cambios microscópicos varían según la etapa de la
enfermedad (figuras 19-5B a F). Los estudios mediante
microscopia electrónica han demostrado que el primer cam-
bio celular se desarrolla en el núcleo de las células epiteliales
durante la formación de las cápsides virales (118). Éstas
brotan a través de la membrana nuclear, adquiriendo envol-
turas lípidas y acumulándose en grandes masas en el interior
de vacuolas en el citoplasma. La inflamación nebulosa
observada por medio de estudios de microscopia de luz de
los cambios celulares tempranos, se ha relacionado con la
presencia de estas grandes masas de partículas viraJes en el
citoplasma (141).
Los cambios microscópicos iniciales en la mucosa de
la tráquea incluyen la pérdida de las células calciformes
e infiltración de la mucosa con células inflamatorias.
Conforme progresa la infección viral, las células se agran-
dan, pierden los cilios y se edematizan. Se forman células
multinucleadas (sincitio) y luego de 2 a 3 días migran
linfocitos, histiocitos y células plasmáticas hacia la mucosa
y submucosa. Posteriormente, la destrucción y descamación
celulares resultan en una superficie de la mucosa, ya sea
cubierta por una capa delgada de células basales, o que
carezca de cualquier cobertura epitelial; los vasos sanguí-
neos dentro de la lámina propia pueden protuir hacia el
lumen de la tráquea. En casos de intensa destrucción y
descamación celulares puede desarrollarse hemorragia, de-
bida a exposición y rotura de los capilares sanguíneos.
A los tres días de posinfección, en las células epite-
liales se encuentran cuerpos de inclusión intranuclear
(113). Dichos cuerpos suelen presentarse sólo en las eta-
pas iniciales de la infección (1 a 5 días) (54, 139); según se
desarrollala infección, éstos desaparecencomo resultado de
la necrosis y descamación de las células epiteliales.
Inmunidad
Después de la infección por LTV se genera una variedad de
respuestas inmunitarias (79). A los 5 a 7 días de PI ya se
perciben los anticuerpos neutralizantes de virus, con un
máximo alrededor de los 21 días y que luego se desvane-
cen durante los siguientes meses a concentraciones muy
bajas; estos I\nticuerpos pueden ser detectables por un
año o más (62). Los anticuerpo s pueden apreciarse en las
secreciones de la tráquea a partir de los 7 días de PI aproxi-
madamente (5,154) Y en una meseta a los 10 a 28 días de
PI. En pollos infectados de manera experimental entre los
3 y 7 días de PI, se incrementa sustancialmente la cantidad
de células que sintetizan 19A e IgG en la tráquea (154).
La inmunidad mediada por células (IMC) no se ha estudiado
de manera amplia debido a la complejidad de los estudios
que requiere; sin embargo, se han demostrado respuestas
de hipersensibilidad de tipo tardío (150). Se desconoce la
duración de las respuestas de IMC al LTV después de
la infección.
Las respuestasde la inmunidad humoral a LTV, aunque
relacionadas con la infección, no son un mecanismo prima-
rio de protección, y por lo general se encuentra una baja
correlación entre los títulos de anticuerpos séricos y el
estado inmunitario de las parvadas (79). Además. Fahey y
 Laringotraqueítis . 545

Figura 19-5. A. Traqueitis fibrinohemorrágica en pollos con laringotraqueitis infecciosa. (Munger.) B a F. Lesiones traqueales
microscópicas de la laringotraqueítis infecciosa. B. Lesiones tempranas de laringotraqueítis infecciosa en la tráquea.
La mucosa se encuentra ligeramente engrosada. Existe una infiltración leve de linfocitos en la mucosa y submucosa, en
especial alrededor de los vasos. En la mucosa se ha desarrollado una célula sincitial multinucleada. C. Numerosas células
sincitiales se han separado de la mucosa, la cual ahora se encuentra infiltrada de manera intensa por linfocitos. La presencia
de las células sincitiales en el lumen de la tráquea es característica de la laringotraqueítis infecciosa. D. Amplificación de
células sincitiales desprendidas, mostrando numerosas inclusiones intranucleares. E. Posteriormente, en la enfermedad, el
epitelio, la sangre y el exudado inflamatorio forman una membrana que se separa y desprende hacia ellumen. Esto puede
ocluir a la tráquea y originar la muerte por asfixia o servir como un medio para la proliferación bacteriana. Un signo clínico
típico de la laringotraqueitis infecciosa consiste en la expulsión del exudado mediante tos. F. La cantidad de epitelio que
sobrevive depende de la virulencia de la cepa. Esta ave se infectó con cepa IlIinois, la cual es altamente virulenta. Como
resultado, hubo pérdida completa del epitelio dejando expuesta la lámina propia.
 i46 Enfermedades de las aves
York (39), con el uso de pollos bursectomizados, han de-
mostrado que los anticuerpos de la mucosa no son esenciales
para evitar la replicación del virus en pollos vacunados.
El principal mediador de la resistencia a LT es la respuesta
inmunitaria mediada por células ubicadas en la tráquea (39).
Los pollos bursectomizados o mediante ciclofosfamida,
fracasan en producir respuestas inmunitarias humorales
luego de la vacunación con LT, pero desarrollan una inmu-
nidad completa (40, 119). Fahey y colaboradores (41) de-
mostraron que la resistencia a LT podía transferirse
utilizando células de bazo y leucocitos sanguíneos peri-
féricos de donadores inmunitarios congénitos.
Los anticuerpo s maternos a LTV se transmiten a la
progenie por medio del huevo (17), pero estos anticuerpos
no confieren protección a la infección ni interfieren con la
vacunación (40,135). Los pollos menores de dos semanas
de edad no responden tan bien a la vacunación como las
aves de mayor edad (2, 33, 44), aunque pueden vacunarse
con éxito al día de edad (136).
En,pollos mayores de dos semanas, la vacunación o la
exposición de campo a LT confiere protección contra el
desafio, que resulta parcial a los 3 a 4 días posteriores a la
vacunación y completa a los 6 a 8 días (16, 43, 59). Se ha
detectado disminución de la inmunidad a las 8 a 15 sema-
nas después de la vacunación (61), pero la inmunidad sus-
tancial de la parvada suele observarse a las 15 a 20 semanas
despuésde la vacunación (2, 44, 107). En el campo, los bro-
tes vacunales se observan con mayor frecuencia después
de 15 a 20 semanas de la vacunación, pero resulta cuestio-
nable el valor de esta última (79).
Sinkovic (135) y Fahey y colaboradores (40) determi-
naron que la susceptibilidad de los pollos hacia LTV decli-
naba con la edad; encontraron que eran más susceptibles
los machos tipo carne, que las hembras con el mismo pro-
pósito. También informaron que las altas temperaturas
ambientales (35 °C) causaban mayor mortalidad por infec-
ción de LTV en reproductores adultos pesadosque en repro-
ductores adultos ligeros.
DIAGNÓSTICO
En general, el diagnóstico de LT requiere de la asistencia
del laboratorio, ya que otros patógenos respiratorios de las
aves pueden originar signos clínicos y lesiones similares.
Sólo en casosde enfermedad aguda grave con alta mortalidad
y espectoración de sangre, puede confiarse en el diagnóstico
fundamentado en los signos clínicos. El diagnóstico de
laboratorio puede lograrse con baseen la detecciónde cuerpos
de inclusión intranucleares, aislamiento de virus, detec-
ción de los antígenos al LTV en tejido de la tráquea o moco
respiratorio, detección del DNA del LTV, o serología (1 37).
La laringotraqueítis se caracteriza por el desarrollo de
cuerpos de inclusión intranucleares patognomónicos en las
células respiratorias y de la conjuntiva (figura 19-5C, D).
Estos cuerpos pueden detectarse en tejidos teñidos con
Giemsa y hematoxilina y eosina. Cover y Benton (32)
informaron que la elección del fijador es importante para la
detección de los cuerpos de inclusión; encontraron que se
(Capitulo 19)
requiere un fijador que tenga un pH bajo. Se ha demostrado
que el diagnóstico de LT basado en la demostración de
cuerpos de inclusión, resulta menos sensible que el aisla-
miento del virus. Keller y Hebel (85) comprobaron que se
podían detectar cuerpos de inclusión en 57% de 60 mues-
tras, mientras que se aisló al virus de 72% de las mismas
muestras. De manera similar, Guy y colaboradores (54)
encontraron que la detección histopatológica de los cuerpos
de inclusión era un método altamente específico para el
diagnóstico de LT, cuando se comparó con el aislamiento de
virus, pero que tenía una baja sensibilidad.
Pirozok y colaboradores (108) y Sevoian (132), han
descrito métodos rápidos para la identificación histopato-
lógica de los cuerpos de inclusión por LTV; ambas técnicas
requieren sólo tres horas para la preparación de los tejidos,
comparadas con las 24 a 48 horas con el uso de los méto-
dos convencionales de procesamiento histológico. Pirozok
y colaboradores (108) desarrollaron un método utilizando
Carbowax, un medio hidrosoluble que elimina la necesidad
de los pasos de deshidratación, reduciendo así notablemente
el tiempo de procesamiento. Sevoian (132) desarrolló una
técnica en la que se realizan al mismo tiempo la fijación y
la deshidratación.
El aislamiento del LTV puede acompañarse con inocu-
lación de suspensiones de exudado respiratorio, exudado
de la conjuntiva o tejido en MCA de huevos de pollo em-
brionados de 9 a 12 días de edad, hacia cultivos celulares
susceptibles (véase Sistemas de huéspedes de laboratorio).
Las muestras clínicas pueden incluir tráquea, laringe, pulmo-
nes, conjuntiva o exudadosobtenidos de estosmismos lugares
y deben recolectarseal empezar la infección, ya que estudios
experimentales indican que no se detecta o se detecta de
manera inconsistente a LTV después de seis días de infec-
ción (8,54, 149). Las muestrasdebentransportarseadecuada-
mente hacia el laboratorio, de preferencia en hielo húmedo.
Por lo general, para el aislamiento de LTV se utiliza la
vía MCA de inoculación; es la vía de inoculación de huevos
embrionados más sensible y resulta en títulos 2 loglo o
mayores que en otras vías (60,77). Los cultivos de elección
para el aislamiento de LTV son las células hepáticas de
embrión de pollo y las células REP. En una comparación
de la vía de inoculación MCA y una variedad de cultivos
celulares, Hughes y Jones (66) encontraron que las células
HEP eran el sistema de huéspedes de laboratorio más sen-
sible para el aislamiento de LTV, aunque las células REP
eran una alternativa satisfactoria; ambos tipos de células
resultaron superiores a la inoculación de MCA de huevos
embrionados. Para la detección de LTV, se requiere un
máximo de dos pasajes en cultivos celulares de células de
HEP y REP (5, 66).
Para el rápido diagnóstico de LT existe una variedad
de procedimientos, incluyendo anticuerpo s tluorescentes
(AF), inmunoperoxidasa (IP), ELISA, microscopia electró-
nica, técnicas de hibridación de DNA y PCR. Wilks y Kogan
(144) informaron de la detección de proteínas de LTV en
tejido de tráquea, desde el día 2 hasta el14 de PI, mediante
un procedimiento AF, pero otros (8, 63) han comunicado
periodos más breves (6 a 8 días de PI) para la detección
adecuada utilizando procedimientos AP. Con el uso de una
técnica de IP, Guy y colaboradores (53) detectaron proteínas
de LTV en tejidos de tráquea desde el día 1 hasta el9 de Pl

Figura 19-6. Tinción de la tráquea con inmunoperoxidasa
de un pollo fallecido al cuarto día luego de inoculación
intratraqueal. La tinción se localiza en grandes zonas focales
de la mucosa de la tráquea (flecha). 150x.
(figura 19-6); se demostró que la técnica IP era máSsensible
que la FA para la detección de LTV en tejidos. También se
han desarrollado procedimientos ELISA para la detección
de proteínas LTV en exudados de tráquea (105, 149). York
y Fahey (149) describieron un ELISA de captura de antige-
no utilizando anticuerpo s monoclonales hacia LTV; se de-
mostró que esta EL1SA era tan precisa para el aislamiento
viral, pero máS rápida y precisa que las pruebas AF o de
precipitación en agar gel (80) para la detección de LTV.
El diagnóstico rápido de LT se ha acompañado también
del uso del examen microscópico electrónico directo de
raspados traqueales (66, 140). El diagnóstico depende de la
visualización e identificación morfológica del herpesvirus
y, de este modo, sólo tiene éxito cuando se encuentran
grandes cantidades de partículas virales en las muestras
clínicas. Hughes y Jones (66) encontraron que sólo se
observaban las partículas virales cuando las muestras clíni-
cas contenían un titulo mínimo de 3.5 loglo de virus infec-
tantes.
Recientemente se han descrito métodos para la
detección del DNA de LTV en muestras clínicas (82, 89,
134, 146, 145). Keam y colaboradores (82) y Key y colabo-
radores (89) describieron procedimientos para la detección
del DNA de LTV utilizando pruebas de hibridación-mancha
y fragmentos del DNA de LTV clonados y marcados con
digoxigenina. También se demostró que estos procedimien-
tos resultaron altamente sensibles para la detección de LTV
en pollos infectados de manera aguda, así como en pollos
convalecientes cuando ya no fue posible la detección con
aislamiento de virus y ELISA. Asimismo, se comprobó que
estos procedimientos proporcionaban métodos máSrápidos
para la infección de pollos infectados de manera latente con
LTV. Shirley y colaboradores (134) y Williams y colabora-
dores (146) describieron procedimientos PCR para detectar
el DNA del LTV; se comprobó que estas técnicas eran más
sensibles que el aislamiento viral, y que podían identificar
LarinKotraqueítis . 547
a LTV en muestras que estaban contaminadas con otros
microorganismos, en particular adenovirus, que evitaban el
aislamiento del virus (146).
Serología
Se ha descrito una variedad de técnicas para la demostración
de los anticuerpos de LTV en suero, incluyendo inmunodi-
fusión en agar gel (IDAG), neutralización de virus (NV),
prueba de anticuerpos fluorescentes indirecta (PAFI), y
ELlSA. Estos procedimientos también se pueden utilizar
para identificar LTV en cultivos celularesy MCA infectados.
Burnet (25) describió primero una prueba de NV
para detectar anticuerpos a LT en suero de pollo, utilizando
huevos de pollo embrionadosinoculados por la vía MCA, con
la enumeración subsecuentede las lesiones en MCA. El uso
de cultivos celulares simplificó en mucho estos procedi-
mientos. Pueden medirse los anticuerpos NV mediante
pruebas en cultivos celulares sembrados en tubos, placas
de petri (30, 120, 124). Recientemente se han desarrollado
sistemas ELlSA para la detección y cuantificación de los
anticuerpo s a LTV (102, 105, 152). La comparación directa
de IDAG, NY; FA Y ELlSA, demostró que todos eran sistemas
válidos para detectar y cuantificar anticuerpos a LTV (1).
Aunque se demostró que ELlSA tenía una sensibilidad
ligeramente mayor que la NV y que resultaba comparable a
PAFI; la menos sensible resultó ser IDAG. Tanto ELlSA
como PAFI tienen las ventajas de rapidez y sensibilidad;
sin embargo, ELlSA carece de la subjetibilidad inherente
a PAFI y es más adecuada para probar grandes cantidades
de sueros.
TRATAMIENTO
No se ha demostrado que algún fármaco sea eficaz en
reducir la intensidad de las lesiones o que alivie los signos
de enfermedad. Si se logra un diagnóstico de LT al inicio de
un brote, la vacunación de las aves no afectadas puede
inducir una protección adecuadaantes de que se encuentren
expuestas.
. PREVENCIÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
Las infecciones por el virus de la laringotraqueítis resul-
tantes por la exposición de campo o vacunación, resultarán
en aves portadoras infectadas de manera latente; de este
modo, es muy importante evitar mezclar aves vacunadas o
recuperadas con aquellas susceptibles. Deben tomarse
precauciones especiales para obtener una historia completa
cuando se mezclen parvadas de reproductores. El uso de
sólidas medidas de bioseguridad evitará la exposición de los
pollos susceptibles por medio de fómites contaminados.
La importancia de un sitio de cuarentena y de higiene
para evitar el movimiento de personal, alimento, equipo y
aves potencialmente contaminados. es indisnensahle n:lr:l 1:1
548 . Enfermedades de las aves
prevención y control con éxito de LT. También deben instau-
rarse medidas de control para roedores y perros (90), as!
como reconocerse y evitarse el riesgo de enfermedad per-
sistente por LT, originado por parvadas de traspatio y aves
de exhibición (97, 99).
El control cooperativo de los brotes de LT mediante la
colaboración entre gobierno e industria es más deseable.
Aplicado de manera correcta (97), este enfoque puede
obviar la necesidad del amplio uso de la vacuna contra LT.
En lugares donde se han contenido brotes de LT, las parva-
das recuperadas deben enviarse al rastro en estado de cua-
rentena, tan pronto como sea posible. La experiencia en
Pennsylvania con brotes de LT (36), indica que este inter-
valo puede ser tan corto como de dos semanas después de
que se observan los últimos signos clínicos de LT.
Para el control de un brote de LT, el enfoque más eficaz
es un esfuerzo coordinado para obtener un diagnóstico
rápido, instituir un programa de vacunación y evitar mayor
diseminación del virus (6). La vacunación frente a un brote
limitará la diseminación del virus y acortará la duración
de la enfermedad. Mediante medidas de bioseguridad ade-
cuadaspuede evitarse la diseminación de LTV entre lugares.
La infectividad del virus de la laringotraque!tis se inactiva
fácilmente fuera del pollo huésped por medio de desinfec-
tantes y temperaturas cálidas, as! se evita el acarreo del virus
entre parvadas sucesivas en una nave.
Inmunización
La vacunaciónha probadoserun métodosatisfactoriopara
desarrollarresistenciaen las poblacionesde pollos suscep-
tibles (véaseInmunidad).Puestoque la vacunaciónpuede
resultar en aves portadorasinfectadasde maneralatente,
sólo se recomiendautilizarla en zonasgeográficasdonde
la enfermedadseaendémica.Paradeterminarlas vacunas
aprobadasy los procedimientosde aplicación de la va-
cuna,deberácontactarsecon la institución gubernamental
reguladoraadecuada.
Vacunas de virus vivos modificados
La inmunización adecuada contra LT se acompañó inicial-
mente de la aplicación de virus vivos en la cloaca (22).
Después se demostró que se podía proporcionar inmunidad
por medio de la vacunación de los pollos con virus
atenuados (vivos modificados) por la vía de los senos in-
fraorbitales (133), instilación nasal (16), folículos de las
plumas (103), gota en el ojo (136) y por vía oral en el agua
de bebida (128). Las cepas de campo de LTV se han atenua-
do mediante pasajes secuenciales en cultivos celulares (43,
72, 73) Y huevos de pollo embrionados (127) y por medio
de la inoculación de pollos en los folículos de las plumas
(70, 103).
Con el fin de asegurar una inmunización adecuada,
debe prestarse atención cuidadosa a los procesos de la
administración vacunal. Hay que tener cuidado para asegu-
rar la administración de una concentración adecuada del
virus infectante, con el fin de proporcionar vacunación
eficaz a los pollos. Raggi y Lee (116) encontraron que la
vacuna de LT debía tener más de 102 unidades formadoras
de placa/mL para inducir una inmunidad satisfactoria cuan-
do se administra por otras vías diferentes a la oral. Para el
(Capítulo 19)
caso de la vacunación oral satisfactoria, fue necesaria una
concentración viral de 105 dosis infectantes de embriones
(58). Las vacunas de LT vivas modificadas deben manejarse
con cuidado para asegurar una concentración adecuada de
virus infectantes; deben seguirse las instrucciones del fabri-
cante para las instrucciones de almacenamiento, resuspen-
sión, dilución y aplicación.
La administración de vacuna de LT viva modificada en
el agua de bebida o mediante aerosol, son métodos desea-
bles para la aplicación rápida en masa de estas vacunas; sin
embargo, se han relacionado varios problemas con estas
vías de inoculación. Robertson y Egerton (121) demostra-
ron que la administración de vacunas de LT por medio del
agua de bebida causó una alta proporción de aves que no
podían desarrollar inmunidad protectora. La adecuada va-
cunación a través del agua de bebida requiere que el virus
de la vacuna entre en contacto con las células epiteliales
nasales susceptibles, como resultado de la aspiración del
virus a través de las narinas externas o coanas. Los estudios
de Robertson y Egerton (121) demostraron que esto sucedía
pocas veces en pollos vacunados por medio del agua de
bebida. La aplicación de las vacunas de LT mediante aerosol
puede causar reacciones adversas como resultado de una
atenuación insuficiente del virus vacunal, penetración pro-
funda a las vías respiratorias por el pequeño tamaño de las
gotas de aerosol (115) o dosis excesiva (31).
Las vacunas de LT vivas modificadas se han relacio-
nado con una variedad de efectos adversos, incluyendo
diseminación del virus vacunal hacia las aves no vacunadas
(3, 29, 55, 128), atenuación insuficiente, producción de
portadores infectados de manera latente (5) y mayor viru-
lencia como resultado de pasajes in vivo (53). Los virus de
la vacuna de laringotraqueítis se diseminan con facilidad
desde pollos vacunados hacia los que no lo han sido (3, 29,
55, 128). Debe evitarse tal diseminación, ya que ésta resulta
en pasajes in vivo y a la posible reversión del virus vacunal
hacia la virulencia (53) o causar enfermedad en pollos no
vacunados, por la atenuación insuficiente del virus vacunal.
Puede prevenirse la diseminación del virus vacunal por
medio de medidas de bioseguridad que evitan la disemina-
ción parvada a parvada, y por medio de métodos de vacu-
nación que aseguren la infección simultánea con virus de la
vacuna LT de todas las aves susceptibles en una granja.
Guy y colaboradores (51,52,53) han proporcionado
evidencias que indican la implicación de virus vacunales de
LT vivos modificados en los brotes de campo. Sugieren que
estos virus aumentan su virulencia como resultado de la
diseminación de virus vacunales y pasajes in vivo (ave a
ave). En estudios que compararon a seis virus de vacuna LT
vivos modificados con aislamientos de campo de LTV, se
demostró que los virus vacunales eran indistinguibles de los
aislami¡:ntos de campo, con base en estudios de restricción
de endonucleasa (51), pero la virulencia de todos los virus
vacunales fue baja con respecto a la de los aislamientos de
campo (52). Dos virus de vacuna viva modificada, uno con
origen en embriones de pollo (OEP), y otro originado en
cultivo tisular (OCT), se sometieron a pasajes secuenciados
en pollos libres de patógeno específico para determinar si la
virulencia de los virus vacunales podría incrementarse des-
pués de pasajesin vivo secuencíales(53); esto ocasionó
mayor virulencia en el virus OEP, pero no en el virus OCT.

Luego de 10 pasajes secuenciales en pollos, el virus OEP
poseía una virulencia comparable a la de la cepa de refe-
rencia más virulenta (cepa Illinois N71851, ATCC VR-
783). Guy y colaboradores (53) sugirieron que la mayor
virulencia de los virus de vacuna de LT vivos modificados
sucedió en las situaciones de campo como resultado de la
vacunación en el agua de bebida y a la baja bioseguridad
que potencialmente diseminó los virus vacunales hacia aves
no vacunadas y al pasaje in vivo de estos virus.
Vacunas inactiva das y por ingeniería gen ética
Se han preparado vacunas experimentales con LTV entero
inactivado (9, 40) incluso se han hecho preparaciones de
glucoproteínas de LTV purificadas por afinidad (151). Estas
vacunas han mostrado que estimulan las respuestasinmuni-
tarias en pollos y grados variables de protección al desafio
con LTV. Sin embargo, no es probable el uso en campo de
estas vacunas debido a los altos costos de preparación y
envío.
Recientemente se han desarrollado vacunas de LT me-
diante ingenieria genética (50, 106, 126). Ouo y colabora-
dores (50) describieron la construcción de un LTV
recombinante expresandoel gen marcador de la galactosidasa
13por medio de la inserción en un cuadro de lectura abierto
del DNA de LTV. Okamura y colaboradores (106) inserta-
ron con éxito el gen marcador Lac-Z en la región de la
timidina cinasa del DNA de LTV y aislaron un recombinante
estable. Saif y colaboradores (126) informaron de un her-
pesvirus de pavo (HVT) recombinante que contenía genes
de LTV para la inmunización en pollos. Esta vacuna recom-
binante originó protección similar en contra del desafio con
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Laringotraqueítis . 549
LTV al inducirlo por vacunas de virus vivo modificado.
Bagust y Johnson (7) revisaron hace poco una variedad de
estrategias para el desarrollo de vacunas de LT por medio
de ingeniería genética. Sugieren que podrían utilizarse estas
vacunasjunto con medidas de cuarentena e higiene para los
programas regionales de erradicación de LTV.
Erradicación
La erradicación de LTV de los sitios de producción intensiva
de aves, parece ser muy posible, debido a varias propiedades
biológicas y ecológicas del virus (7). Estas propiedades
comprenden alto grado de especificidad de huésped del
virus, fragilidad de la infectividad externa del pollo y la
estabilidad antigénica del genoma de LTV (7). El pollo es
el huésped primario y el huésped reservorio; se cree que no
existen reservorios de vida silvestre o que son de menor
importancia en la ecología de LTV. Es probable que
las parvadas de aves de traspatio y de ornato sean reser-
vorios de LTV; así, cualquier esfuerzo de erradicación
puede requerir la identificación e inclusión de estas aves
(97). Las cepas del virus de la laringotraqueítis son antigé-
nicamente homogéneos; de este modo, una vacuna simple
de LTV origina inmunidad con protección cruzada para
todas las cepas de LTV.
En el futuro se facilitará la erradicación de LTV por el
desarrollo de vacunas mediante ingeniería gen ética
que induzcan inmunidad protectora, sin desarrollar aves
portadoras infectadas de manera latente (7). Es probable
que tales vacunas se encuentren disponibles alrededor del
año 2000. .
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 INTRODUCCiÓN
Las familias virales Paramyxoviridae y Rhabdoviridae
confunDan el primer orden en definirse, los Mononegavi-
raJes, es decir, virus RNA de tira sencilla no segmentaday
de sentido negativo. La taxonomia y nomenclatura de la
familia Paramyxoviridae se ha modificado recientemente
(228), y ahora cuenta con cuatro géneros fonnando dos
subfamilias. La subfamilia Paramyxovirinae tiene tres gé-
neros: Rubulavirus, que incluye al virus de la enfermedad
de Newcastle y otros paramixovirus aviares; Paramyxovi-
rus y Morbillivirus. La subfamilia Pneumovirinae consta
de un solo género, Pneumovirus, que incluye a los neu-
movirus aviares. Se reconocen nueve serogrupos de para-
mixovirus aviares: PMV -1 a PMV -9 (9). De éstos el virus
de la enfennedad de Newcastle (NDV) (PMV-I) es el
patógeno más importante para las aves. pero PMV-2 y
PMV -3 pueden ocasionar enfermedades graves. Los virus
prototipo y los huéspedes naturales reconocidos para cada
serogrupo se muestran en el cuadro 20-1. Alexander (6, 7,
9, 11) analizó las descripciones detalladas de los serotipos
que no parecen afectar a las aves domésticas y los sero-
tipos que, por lo general, infectan las aves acuáticas.
El NDV puede variar mucho en el tipo y gravedad de
la enfennedad que origina. Esto muchas veces ocasiona
algunos problemas con la nomenclatura, por lo general,cuan-
do la enfermedad se reconoce por primera vez en un país.
Como resultado, la enfermedad de Newcastle se ha llamado
seudopesteaviar,pseudovogel pest, atypische Geflugelpest,
seudoplaga aviar, peste aviar, moquillo aviar, enfermedad
Ranikhet, enfermedadTetelo, plaga aviar coreana,y neumoce-
falitis aviar. Hay pocas sinonimias utilizadas para los demás
paramixovirus aviares. El término virus Yucaipa se aplica
a los virus PMV-2, como el primer aislamiento PMV-2/po-
110/Califomia/Yucaipa/56, el prototipo del serogrupo. Los
aislamientos del serotipo PMV-5, en ocasiones se les llama
virus Kunitachí, otra vez en referencia al virus prototipo.
La enfermedad de Newcastle porque se complica en
diferentes aislamientos y cepas del virus pueden inducir una
555
gran variación en la gravedad de la enfermedad, aún en un
huésped determinado como los pollos. Para simplificar el
problema, Beard y Hanson (45) hicieron y resumieron una
división en tipos de la enfermedad basada en los signos
clínicos: 1) forma Doyle (95), infección aguda letal en
pollos de todas las edades; muchas veces hay lesiones
hemorrágicas del aparato digestivo; a esta forma se le llama
enfermedad de Newcastle velógena viscerotrópica
(ENVV); 2) la forma de Beach (41), una infección con
frecuencia letal de pollos de todas las edades; son caracte-
rísticos, los signos respiratorios y neurológicos, por tanto,
se denomina velógena neurotrópica (ENVN); 3) forma
de Beaudette (48), parece ser un tipo menos patógeno de
ENVN, en el cual la mortalidad, por lo general, sólo se
observa en avesjóvenes. Los virus que ocasionan este tipo
de ínfección son del patotipo, mesógeno y pueden utilizarse
como vacunassecundariasvivas; 4) forma de Hitchner (146)
que está representada por infecciones benignas o inapa-
rentes originadas por virus del patotipo lentógeno, que por
lo general, se emplean como vacunas vivas; y 5) la forma
entérica asintomática (184), que son principalmente infec-
ciones intestinales con virus lentógenos que no provocan
enfermedad evidente.
Las enfermedades clínicas que puedan resultar de in-
fecciones por neumovirus aviares de pavos o pollos, se han
denominado rinotraqueítis del pavo (RTP) y síndrome de la
cabeza hinchada (S.CH), respectivamente. Estos signos de
enfermedad no son específicos para las infecciones por
neumovirus aviares y pueden confundirse con enfermeda-
des que resultan por infecciones con otros microorganismos
tales como Bordetella avium en pavos, la cual se considera
en el capítu lo 13. A pesar de esto, actualmente se acepta de
manera universal que pueden desarrollarse los trastornos
conocidos como RTP o SCH, como resultado de la infección
con le mismo neumovirus aviar. El tipo más severo de la
enfermedad relacionada, tal vez resulte de una infección
dual o secundaria con otros microorganismos y para SCH
la cabezahinchada característica aparececomo resultado de
una infección con bactcrias secundarias ocasionales, por lo
general Escherichia coli.
556 . Enfermedades de las aves
. HISTORIA
Virus de la enfermedad de Newcastle (PMV-1)
Por lo común, se considera que los primeros brotes de
enfermedad de Newcastle se presentaron en 1926, en lava,
Indonesia (163) y en Newcastle-upon- Tyne, Inglaterra (95).
Existen informes de brotes de la enfermedad en Europa
central hacia 1926 (131), similares a los que hoy se reco-
nocen como enfermedad de Newcastle y Levine (173),
citando a Ochi y Hashimoto, indicaron que la enfermedad
pudo haberse presentado en Corea desde 1924. El nombre
Newcastle lo acuñó Doyle como una medida temporal, ya
que deseabaevitar un nombre descriptivo que pudiera con-
fundirse con otras enfermedades (96).
Después llegó a ser claro que otras enfermedades
menos graves las provocó un virus indistinguible del NDV.
En EVA, una enfermedad respiratoria relativamente benigna,
a menudo con signos nerviosos, se describió en el decenio
de 1930 y de manera subsecuente se llamó neumoencefa-
litis (41). Se demostró que se debla a un virus indistinguible
de NDV en pruebas serológicas (42). En pocos años, se
hicieron numerosos aislamientos de NDV que ocasionaron
enfermedades en extremo benignas o ninguna enfermedad
en pollos, en todo el mundo (33, 146, 185,248).
Paramixovirus aviar tipo 2 (PMV-2)
En 1956, Bankowski y colaboradores (36), aislaron un
paramixovirus (94), de un pollo que padecia de laringotra-
queitis en Yucaipa, California. Era distinto serológicamente
del NDV (cuadro 20-1) y ocasionó sólo enfermedad respi-
ratoria benigna en pollos. Los estudios serológicos en aves
domésticas en EVA mostraron que este virus estaba dise-
minado, y que afectaba más a pavos que a pollos (37,62).
Las investigaciones subsecuentes sugirieron que los virus
del mismo serotipo fueron comunes en aves domésticas
alrededor del mundo (9).
Las pruebas durante la cuarentena en aves de jaula
importadas desde 1970, a menudo resultan en aislamientos
del virus PMV -2, principalmente de paserinas, pero tam-
bién de psitácidas (9, 246). La vigilancia de aves silvestres
durante el decenio de 1970, muchas veces resultó en el
aislamiento de virus PMV -2, por lo común a partir de
especies paserinas (9).
Paramixovirus aviar tipo 3 (PMV-3)
Los paramixovirusque representanun tercer serotipofue-
ron aisladosen Ontarioen 1967y en Wisconsinen 1968y,
más tarde se detectaronmedianteserologiaen pavos en
otrosestadosde EVA (267).No seha comunicadode virus
relacionadosserológicamente provenientesde pavosde di-
ferentespaisesde Europa.
Los virus PMV-3 tambiénse aislanmuchasvecesde
avesenjauladasen casi todos los paisesdondese impuso
cuarentena,con mayor frecuenciade especiespsitácidas,
aunquelas paserinastambién son susceptibles(9). Hay
evidenciade que estosvirus difieren de maneraantigénica
de los virus PMV-3 de pavos(29).
Neumovirus aviares
A partir del decenio de 1960,se ha informado desdediferentes
paísesde un sindrome de enfermedad clinica indiferenciable
(Capítulo20)
de trastornos que ahora se sabe están relacionados con
infecciones por neumovirus aviares (178). En algunos de
estos lugares, de manera más notable en EVA, se ha esta-
blecido que el agente causal es Bordetella avium, y este
microorganismo y enfermedad se estudian en el capítulo 13.
Debido a las diferentes etiologías y a la dificultad para aislar
al microorganismo, resulta imposible establecer categórica-
mente cuál enfermedad se reconoció primero. Los informes
iniciales atribuyen una etiología viral tanto para RTP como
para SCH, en pollos provenientes de Sudáfrica, en donde
aparecieron ambas enfermedades durante el decenio de
1970 (67,204). Sin embargo, no fue hasta el aislamiento del
virus causal y del desarrollo de una prueba serológica en
1986, cuando se pudo estimar, hasta cierto punto, la preva-
lencia y distribución reales de la enfermedad.
. DISTRIBUCiÓN
Enfermedad de Newcastle
La vacunación de aves domésticas en todo el mundo hace
dificil conocer la distribución geográficade la EN. No obstante,
el registro e informes internacionales de la enfermedad los
lleva a cabo la Food and Agricu/ture Organization de
las Naciones Unidas (102), los cuales forman las bases
de las valoraciones de la distribución geográfica de la en-
fermedad (167,168). Spradbrow (254), concluyó que laEN
todavía se encuentra muy diseminada en muchos países de
Asia, África y América, sólo los paísesde Oceanía parecían,
relativamente, no padecer la enfermedad. Durante el dece-
nio de 1980, sólo se presentaron en Europa pocos brotes
esporádicos(156); sin embargo,desde 1991hay un aumentoen
la incidencia, con una serie de brotes relacionados, afectan-
do a pollos en Bélgica, Holanda, Luxemburgo, Alemania,
Espaila, Malta y Francia. Los brotes en Portugal durante este
periodo y en Italia en 1994,no parecenestarrelacionados(13).
La distribución de la EN depende de los intentos de
erradicación y control que se llevan a cabo en los diferentes
países. A su vez, influye en el éxito de tales medidas la
naturaleza de la industria avícola, es decir, naciones con
parvadas de pollos rurales principalmente, tienen problemas
más graves que aquéllas con grandes parvadas comerciales.
De manera similar, en Alemania una gran cantidad de
los brotes registrados durante 1993 a 1994, se ubicaron en
parvadas de traspatio, donde resulta dificil el control (276).
La naturaleza de la diseminación de la EN también
afecta la distribución. Alexander (10), considera que se han
presentado tres panzootias de Newcastle desde que se reco-
noció por primera vez la enfermedad. La primera representó
los brotes iniciales de la enfermedad y parece haber aumen-
tado en el Surestede Asia. Doyle (96) sostieneque la enferme-
dad se extendió con lentitud por Asia hacia Europa y que
brotes aislados como el de Inglaterra en 1926, lo introduje-
ron accidentalmente antes de la corriente principal. Esta
teoría de la diseminación panzoótica de EN significaría que
el virus que surgió en apariencia en 1926, tomó 30 ailos en
diseminarse en todo el mundo y que todavía fue importante
en casi todos los países hasta el decenio de 1960.
En notable contraste, la segunda panzootia parece ha-
ber comenzado en el Medio Este a finales del decenio de
1960 y alcanzó a casi todos los países en 1973. La mayor~
 Enfermedad de Newcast/e y otras infecciones por . 557

PMV-1/Newcastle, virus de Numerosos huéspedes Véase texto Espectro de la enfermedad

enfermedad de aviares
PMV-2/pollo/Yucaipa/56 Paserinas, pavos Pollos, Enfermedad respiratoria, pérdidas
psitácidas, en producción de huevo, grave
rascones si se complica
PMV -3/pavo/Wisco nsin/68' Pavos Ninguno Pérdidas en producción de huevo,
enfermedad respiratoria
PMV-3/periqu ila/Hola nda/75* Psitácidas Pasarinas No hay infecciones conocidas
PMV-4/palo/Hong Kong/D3/75 Patos Gansos, rascones Infecciones inaparentes en patos
comerciales
PMV-5/periquilo australianol Periquitos australianos Ninguno No hay infecciones conocidas
Japón/Kunitachi/75
PMV-6/pato/Hong Kong/199/77 Patos, gansos Pavos Inaparente en patos y gansos, en-
fermedad respiratoria y pérdidas
en producción de huevo en pavos
PMV-7/paloma/Tennessee/4/75 Pichones, palomas Ninguno No hay infecciones conocidas

PMV-8/ganso/Delaware/1053/75 Patos, gansos Ninguno No hay infecciones conocidas

PMV-9/pato/New York/22/78 Patos Ninguno Infecciones inaparentes en patos
comerciales
Los anticuerpos monoclonales permiten la distinción relacionada con el huésped entre los aislamientos PMV-3

rapidez de la diseminación de la segunda panzootia, tal vez

sedebió a que la industria avícola había cambiado de manera
importante, ya que se desarrolló hacia una industria princi-
palmente comercia! con tráfico internacional considerable.
Además, el virus que participó en esta panzootia pareció
relacionarse con especies psitácidas de jaulas importadas.
El enorme tráfico de estas aves, que incluyen transportes
aéreos rápidos, se consideró como el principal factor en la
diseminación de la enfermedad (104, 273).
Los graves efectos de la segunda panzootia en la in-
dustria avícola de casi todas las naciones conduce al desa-
rrollo de vacunas y programas que proporcionarán
protección importante para las aves. Además, casi todos los
paísesimpusieron nuevas medidas de control para la impor-
tación de aves exóticas de jaula. Sin embargo, hay.otro
grupo de aves domesticadas, al cual por lo general, se ignora
como una fuentepotencialde la enfermedadde Newcastle
y que existe en gran cantidad en muchos países. Este grupo
consiste en pichones y palomas (Co/umba /ívía), que se
conservan para competencias, espectáculos o propósitos dc
alimentación, y en casi todos los países europeos pueden
representar varios millones de aves. Éstas fueron las aves
que se afectaron primero por la tercera panzootia de EN.
La enfermedad que se asemejaba a la forma neurotrópica
en pollos, pero sin signos respiratorios, en apariencia sur-
gió en el Medio Este,a finales del decenio de 1970 (157).
En 1981 llegó a Europa (52), y después se diseminó con
rapidez a otras partes del mundo, en gran parte como resul-
tado del contacto entre las aves en carreras y espectáculos,
y el gran tráfico internacional de tales aves. La naturaleza
variante de los virus hizo posible la demostración inequí-
voca de la infección en 24 países (22, 26, 218). La disemi-
nación en pollos se ha presentado en varios países. incluso
en Gran Bretaña donde hubo 20 brotes en pollos 110vacu-
nados en 1984, como resultado de alimento que se había
contaminado por pichones infectados (23).
Paramixovirus aviar tipo 2
Estos virus se encontraron en aves silvestres, principalmen-
te paserinas y en países europeos, asiáticos, africanos y
americanos (8, 117), tal vez representan un aislamiento
común de aves importadas de jaulas (8). Los aislamientos
de aves de granja son poco frecuentes aunque se han regis-
trado problemas relacionados con tales virus en EUA, Ca-
nadá, Unión Soviética, .Japón,Italia, Israel, India y Francia
en pollos o pavos (6,8).
Paramixovirus aviar tipo 3
Estos virus también se han aislado de aves exóticas im-
portadas, pero a diferencia de los virus PMV -2, no se
dispone de informes de virus PMV-3 en aves silvestres (8).
Las infecciones con el PMV -3 en aves domésticas se res-
tringen a pavos en Canadá y EUA (267), Gran Bretafia
(180), Francia (30) y Alemania {288). No hay informes de
infecciones naturales en pollos con virus PMV -3, aunque
son por completo susceptibles.
Neumovirus aviares
Lister y Alexander (178), enlistaron los paísesque comuni-
caron signos de enfermedad similares a la RTP, así como su
prevalencia antes del aislamiento e identificación de los
mismos virus aviares. La valoración retrospectiva de la
serología o del aislamiento de los virus, indicó que la enfer-
medad observada en estos países se encontraba relacionada
con infección por neumovirus aviares. El virus se ha aislado
de pavos, pollos o ambos, en Francia, Gran Bretaña, Italia,
España, Hungría, Alemania, Holanda, Sudáfrica, Taiwán e
Israel. En Gran Bretaña, Francia, Italia, Sudáfrica, Israel,
Alemania, Holanda, España,Austria y Grecia se han demos-
trado anticuerpos al virus en pollos, pavos o ambos. En
Sudáf'rica, el SCH o dikkop como se le llama ahí, parece
haber sido prevalente por varios años.
558 Enfermedades de las aves
. ETIOLOGíA
Clasificación
Los miembros de la familia Paramyxovirinae son virus
RNA que presentan simetría de la cápside en hélice, con un
genoma sencillo no segmentado de polaridad negativa.
Son envueltos y la envoltura se forma de membrana celular
modificada conforme el virus brota de la superficie celu-
lar después de que la cápside se ensambla en el citoplasma
(191).
La subfamilia Paramyxovirinae, consta de tres géne-
ros. El género Morbillivirus, incluye a los virus de saram-
pión, rinderpest y moquillo; no se han aislado miembros
para las especies aviares. El género Paramyxovirus, está
constituido por el virus Sendai y otros virus de influenza de
mamíferos. El género Rubulavirus, se encuentraconformado
por el virus de las paperas, los virus de parainfluenza huma-
na 2 y 4, virus de la enfermedad de Newcastle (PMV-I) y
los paramixovirus aviares (PMV-2 a PMV-3).
La subtamilia Pneumovirinae sólo tiene un género, el
Pneumovirus, el cual consta de virus sincitiales respirato-
rios, neumovirus murinos y neumovirus aviares. Los aisla-
mientos del neumovirus aviar cumplen con los criterios
morfológicos y estructurales para incluirse dentro del géne-
ro y no poseen actividades de hemaglutinación o neurami-
nidasa (76, 113, 174). El mRNA producido en las
infecciones por neumovirus aviar es similar en su perfil al
del virus sincitial respiratorio (70). Sin embargo, el orden de
los genes en los neumovirus parece ser diferente de aquel
de los virus sincitiales respiratorios (287).
Clasificación de paramixovirus aviares
Tumova y colaboradores (268), sugirieron agrupar a los
paramixovirus aviares con base en su relación antigénica
en las pruebas de inhibición de hemaglutinación. Se adop-
taron los prefijos PMV -1, PMV -2, etcétera, para señalar el
serotipo, y la nomenclatura propuesta para nombrar los
aislamientos de influenza (277) se utilizó para los aislamien-
tos de paramixovirus aviares (cuadro 20-1).
No se han intentado definiciones más específicas de un
serotipo, y aún más, los virus se agrupan con base en sus
relaciones en las pruebas de inhibición de hemaglutinación
(IH). Sin embargo, cuando se usan las pruebas de inhibición
de neuraminidasa (151, 159,208,267), neutralización séri-
ca (267) o difusión en gel agar (2, 20, 151, 160) resultan en
grupos similares.
A pesar de la concordancia de los grupos serológicos
hay relaciones cruzadas entre los virus de los diferentes
serotipos (véase 9). Por lo general, éstas son menores,
aunque Lipkind y colaboradores (175, 177), las considera-
ron suficientes para sugerir vínculo filógeno entre PMV -1,
-3, -4, -7, -8 Y -9 Y entre PMV -2 y -6. Sin embargo, la
relación entre PMV -1 y -3 parece ser más cercana y más
importante que las demás.
Smit y Rondhuis (249), sugirieron que había bajas
reacciones serológicas entre ei NDV y PMV-3/periquitos/
Holanda/75, lo que se confirmó más tarde (15). Además, la
infección previa en pollos con algunos virus PMV-3 confi-
rieron protección contra el desafio con una cepa virulenta
de NDV (18). Recientemente, un anticuerpo monoclonal
(Capítulo 20)
contra el variante PMV-I pichón inhibió virus PMV-3
aislados de aves exóticas en pruebas de IH y se unió a las
células infectadas con estos virus PMV-3 (26, 77). Sin
embargo, ya que también los aislamientos PMV -3 de pavos
muestran relaciones con PMV -1, Y ninguno pudo demostrar
reacciones con estos cuerpos monoclonales, los dos seroti-
pos pueden compartir otros epitopes.
Morfología
La microscopia electrónica de contraste negativo de los
miembros del género Rubu/avirus muestra partículas virales
muy pleomórficas. Por lo general, son redondas y de 100 a
500 nm de diámetro, aunque a menudo se observan formas
111amentosastransversas de casi 100 nm y de longitud
variable. La superficie de la partícula vira! está cubierta
con proyecciones de casi 8 nm de largo. En casi todas !as
micrografias electrónicas de paramixovirus aviares la nu-
cleocápside en forma de "hueso espigado", de casi 18 nm
transversal, puede verse libre o emergiendo de las partículas
virales desorganizadas(figura 2ü-l).
La microscopia electrónica de contraste negativo de
los neumovirus virales muestra partículas pleomórficas
bordeadas, por lo general, rugosamente esfericas, de 80 a
200 nm de diámetro, aunque en ocasiones se pueden obser-
var partículas redondas con un diámetro de 500 nm (flgu-
ra 20-2). Las formas bordeadas filamentosas tienen un
diámetro de 80 a 100 nm y hastade I 000 nm de largo (figura
20-3), en particular en preparaciones provenientes de la
propagación de cultivos de órganos. Collins y Gough (76)
informaron que las proyecciones de superflcie tenían una
longitud de 13 a 14 nm, y que la nucleocápside helicoidal
tenía 14 nm de diámetro con una pendiente estimada de
7 nm por vuelta.
Composición química
Los paramixovirus consisten de manera característica de
una molécula sencilla de RNA de cadena sencilla de casi
5 x 106de peso molecular (161), lo cual constituye 5% por
peso de la partícula viral. La secuencia de nucleótidos del
genoma del NOV, se sabe que se forma por 15 156 nucleó-
tidos <.199).
Las partículas virajes tienen casi 20 a 25% p/p lípidos
derívados de la célula huésped y cerca de 6% p/p de carbo-
hídratos. El peso molecular total para una partícula viral
promedio es de 500 x 106 con una densidad en sacarosade
1.18 a 1.20 g/mL.
Po/ipéptidos vira/es
La electroforesis en gel de poliacrilamida (PAGE) de las
pal1ículas virales purificadas desdobladas, por lo general,
muestra un mínimo de siete polipéptidos para los parami-
xovirus aviares ( 16); sin embargo, uno de éstoses la proteína
actina del huésped, que se incorpora a la partícula viral.
El genoma del NDV codifica para seis proteínas (199), las
cuales describió Samson (241); la proteína L- esto es
la I~NA polimerasa dirigida por RNA y relacionada con la
nucleocápside; HN- causal de las actividades de hemaglu-
tinina y neuraminidasa, que forman la más larga de los dos
tipos de proyecciones vistos en la superficie de partículas
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por. . 559

Figura 20-1. Micrografía electrónica de contraste negativo

de virus de enfermedad de Newcastle cepa Ulster 2C, que
muestra una partícula parcialmente abierta con nucleocáp-
side saliendo. 202 OOOx,barra = 100 nm. (Collins.)

Figura 20-3. Micrografía electrónica de contraste negativo

de partículas filamentosas de neumovirus aviar. 100 OOOx,
barra = 100 nm. (Collíns.)

paramixovirus; proteína de fusión F, que forman las proyec-

ciones superficiales más pequeñas; proteína nucleocápside
NP; fosforilasa P, relacionada con la nucleocápside; matriz
M. Se pueden observar polipéptidos comparables para los
otros paramixovirus aviares aunque hay variaciones meno-
res en pesos moleculares, esto significa que los perfiles de
PAGE pueden emplearse para mostrar las similitudes en-
tre los aislamientos que coinciden con los serogrupos (16).
De manera característica, se ha informado que los
neumovirus tienen siete proteínas estructurales y tres
proteínas no estructurales específicas de virus, de las cua-
les dos se encuentran glucociladas (224). Collins y Gough
(76) describieron siete polipéptidos estructurales para
un aislamiento viral de RTP, de los cuales dos se encontra-
ban glucocilados. En estudios de síntesis de polipéptidos
in vitro e in vivo, Ling y Pringle (174) informaron de poli-
péptidos estructurales similares y por lo menos dos proteí-
nas no estructurales.

Actividades biológicas
Figura 20-2. Micrografía electrónica de contraste negati-
vo de partículas de neumovirus avíar. 160 OOOx, barra = Varias actividades biológicas se vinculan con los paramixo-
100 nm. (Collíns.) virus, las cuales caracterizan al grupo.
560 . Enfermedades de las aves
Actividades de hemaglutinación
La capacidad del NOV y de otros paramixovirus para aglu-
tinar eritrocitos se debe a la fijación de la proteína hema-
gglutinin-neuraminidasa (HN) a los receptores sobre su
superficie. Esta propiedad y la inhibíción específica de
aglutinación por antisueros (66) son instrumentos muy úti-
les en el diagnóstico de la enfermedad.
Por lo general, se utilizan eritrocitos de pollo en las
pruebas de hemaglutinación (HA), pero el NOV ocasiona
hemaglutinación de todas las células de anfibios, reptiles y
aves (166). Winslow y colaboradores (283), mostraron que
los eritrocitos de humano, ratón y cobayos se aglutinaron
por todas las cepas del NOV probadas, pero la capacidad
para aglutinar eritrocitos de bovino, caprino, ovino, porcino
y equino no fue variable de acuerdo con la cepa del NOV.
Parece que otros paramixovirus aviares también pueden
aglutinar una amplia variedad de eritrocitos, pero la ampli-
tud exacta puede ser distinta de acuerdo con el aislamiento,
así como también con el serotipo. Los paramixovirus aglu-
tinan células diferentes a los eritrocitos si presentan los
receptores correctos.
Actividad de neuraminidasa
La enzima neuraminidasa (mucopolisacárido neuraminil
N-acetil hidrolasa EC 3.2.1.18) también es parte de la
molécula HN y se encuentra en todos los miembros del
género Paramyxovirus. Una consecuencia obvia de la pre-
sencia de esta enzima es la elución gradual de los eritrocitos
aglutinados (4). Se desconoce la función exacta de la neu-
raminidasa en la replicación viral, pero parece probable que
remueva los sectores virales de la célula huésped, y asi se
evita la readherencia de las particulas virales liberadas.
Fusión celular y hemólisis
El NDV y otros paramixovirus pueden provocar la hemóli-
sis de eritrocitos o la fusión de otras células, de manera
esencial por el mismo mecanismo. A la adherencia al sitio
receptor durante la replicación sigue la fusión de la mem-
brana viral con la membrana celular, y esto puede resultar
en la fusión de dos o más células (similar a la formación
sincitial que se presenta cuando las partículas virales bro-
tan de las células). La rigida membrana de los eritrocitos, por
lo general, resulta en lisis de la fusión de la membrana viral.
Los neumovirus aviares no tienen actividad HA o de
neuraminidasa.
Replicación viral
La estrategia para la replicación empleada por los parami-
xovirus es ]a misma que la de los virus de tira negativa en
general, como ]0 detalla Peeples (219).
El paso inicial es la adherencia de] virus a los recepto-
res celulares, mediada por el polipéptido HN. La fusión de
las membranas celular y viral se lleva a cabo por la acción
de la proteina de fusión (F), y por consiguiente el com-
plejo de ]a nucleocápside entra a la célula.
La replicación viral intracelular tiene lugar por com-
p]eto, en e] citoplasma. Debido a que el virus RNA tiene
sentido negativo, es necesario para la RNA polimerasa
dirigida por RNA viral (transcriptasa), generar transcrip-
ciones complementarias de sentido positivo Que puedan
(Capítulo 20)
actuar como RNA mensajeros y emplear los mecanismos de
la célula para facilitar la translación a proteínas y genomas
virales. La proteína F se sintetiza como un precursor no
funcional, FO, que necesita desdoblarse en FI y F2 por las
proteasas del huésped. La HN de algunas cepas del NDV
también pueden requerir desdoblamiento postranslacional.
La importancia de este desdoblamiento en la patogenicidad
de las cepas del NDV se discute más adelante.
Las proteínas virales sintetizadas en una célula infec-
tada se transportan hacia la membrana celular, que se llega
a modificar por su incorporación. Siguiendo el alineamiento
de la nucleocápside cerca de las regiones modificadas de la
membrana celular, las partículas virales brotan de la super-
ficie celular.
Resistencia a agentes
La infectividad de los paramixovirus aviares puede destruir-
se por tratamientos fisicos y químicos tales como el calor,
irradiación (que incluye luz y rayos ultravioleta), procesos
de oxidación, efectos de pH y varios compuestos químicos.
El índice en el cual se destruye la infectividad depende de
la cepa del virus, el tiempo de exposición, la cantidad
del virus, la naturaleza del medio de suspensión y las
interacciones entre los tratamientos. Ningún tratamiento
aislado puede garantizar la destrucción de todos los virus,
pero puede resultar en una muy baja probabilidad de vi-
rus infectante residual. Lancaster (166), Beard y Hanson
(45), proporcionan revisiones detalladas.
Clasificación de las cepas
Virus de enfermedadde Newcastle (PMV-1)
El término cepa se utiliza, por lo general, para significar un
aislamiento bien caracterizado del virus. El objetivo impor-
tante en la clasificación de los virus es agrupar virus simi-
lares. Para los aislamientos de NDV esto significa de manera
inevitable, la distinción entre los virus de alta y baja pato-
genicidad para pollos o tal vez, de manera pertinente entre
virus enzoóticos y epizoóticos.
Las pruebas de patogenicidad son marcadores útiles y
guías de la importancia del aislamiento. Sin embargo, no
aportan mayor información y no .indican los lazos epizoo-
tiológicos entre las cepas con la misma virulencia. Ciertas
propiedades biológicas no relacionadas de los virus mues-
tran ser diversas para las diferentes cepas y aislamientos, y
éstas se emplean para caracterizar y agrupar aislamientos
que muestran propiedades similares.
Pruebas de patogenicidad
El primer intento para distinguir entre grupo, o agrupar,
aislamientos por una prueba de laboratorio fue mediante
virulencia. Hanson y Brandly, sugirieron que las cepas de
NDV podían agruparse de manera conveniente como veló-
genas, mesógenas y lentógenas basadas en la mortalidad
en embriones de pollo en menos de 60 horas, 60 a 90 horas,
y más de 90 horas de manera respectiva, después de la
inoculación alantoidea (136). Los valores obtenidos dieron
una guía de la enfermedad producida en pollos infectados.
Estos términos se aplican a virus de alta, moderada y baja
virulencia, sin importar el método de prueba.
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
Otras pruebas puestasen práctica para distinguir cepas
dan una tasa directa de los signos clínicos o muertes de
aves infectadas. Esto facilita la cuantificación por designa-
ción de marcas de acuerdo con el grado de gravedad y
calculando un índice de patogenicidad. Las pruebas más
empleadas son el índice de patogenicidad intracerebral
(IPIC) en pollitos de un día de edad y el índice de patogeni-
cidad intravenosa en pollos de seis semanasde edad (IPIV).
Formación de placas
La formación, el tamaño y la morfología de placas, se usan
para caracterizar virus (133). Los NDV de baja virulencia
no forman placas en cultivos celulares sin que se agregue
dietilaminoeti1 (DEAE) y magnesio (Mg2+) como iones (39)
o tripsina (232), a la sobrecarga del agar. Las placas pueden
ser de dos tipos morfológicos claros o rojos (244), y el
tamaño producido parece relacionarse con la virulencia del
virus en pollos (226).
Eluc;ón
El índice de elución de eritrocitos de pollo aglutinados
por el virus, se utiliza como un método para agruparde
manera amplia los aislamientosde NDV como agentes
de eluciónrápidoso lentos(253).
Termoestabilidad
La termoestabilidad de la actividad de hemaglutinación de
los aislamientos de NDV varía (138) Y se utiliza como una
prueba de caracterización. Esta propiedad prueba ser un útil
instrumento en estudios epizootiológicos (137) Y un rápido
método para distinguir entre algunos virus avirulentos y
otros virulentos.
Po/ipéptidos estructura/es
Se han informado variaciones y similitudes de los polipépti-
dos estructurales entre las diferentes cepas del virus (16,
202). Nagy y Lomniczi (207), emplearon el análisis de
polipéptidos estructurales por PAGE, después del trata-
miento enzimático para mostrar relaciones cercanas entre
virus aislados durante la misma epizootia y las diferencias
con otras cepas.
Huellas de o/igonuc/eótidos
McMillan y Hanson (187, 188), usaron las marcas de los
oligonucleótidos del RNA del genoma para comparar cepas
diferentes y aislamientos del NOV. Esta investigación evi-
denció identificación de virus de la misma fuente y las
diferencias con otros aislamientos, pero no sirve por sí
misma como prueba de diagnóstico de rutina.
Fijación de lecitina
McMillan y colaboradores(189) demostraronque en dife-
rentescepasde NDV existe variación en los perfiles de
fijación de lecitina,lo quepuedeserútil paradiferenciarlos
y paraagruparlos.
Antigenicidad
Las técnicasde neutralizaciónvira! o difusión en agargel
muestranmenor variación antigénicaentre las diferentes
cepasy aislamientosde NDV (116, 220, 245). Para to-
dos los nronósitosnrácticos.sin embarQo.los aislamientos
561
de NDV se consideraron como representantes de un solo
grupo antigénicamente homogéneo.
La tecnología de anticuerpos monoclonales (Mab) pro-
porcionó un nuevo acercamiento a la diferenciación antigé-
nicade cepas del NDV y de aislamientos (3,22,26,97,149,
151,165,195,210,236,256).
Los anticuerpos monoclonales pueden detectar ligeras
variaciones en la antigenicidad, tal como cambios en un solo
aminoácido en el epitope, hacia el cual sedirige el anticuerpo.
Como resultado, es posible detectar diferencias no sólo
entre cepas sino que también entre subpoblaciones de virus
(135). Algunos investigadores usan la prueba de Mab para
distinguir entre virus específicos. Por ejemplo, dos grupos
han descrito que dicha prueba diferencia las cepas vacuna-
les comunes, H itchner B 1 Y La Sota (97, 195), mientras que
otros Mab pueden separar virus vacunales de aquellos epi-
zoóticos en un área determinada (256).
El uso más amplio de la prueba de Mab para la
caracterización de cepas y su clasificación es obra de
Russell y Alexander (236), y Alexander y colaboradores
(22, 25, 26). Emplearon esta prueba para clasificar las
cepas y aislamientos del NDV en grupos con base en su
capacidad para reaccionar con los diferentes Mab.
Los virus del mismo grupo Mab comparten propiedades
biológicas y epizootiológicas.
La tipificación con Mab también se utilizó para esta-
blecer la falta de unidad del NDV variante que ocasiona
panzootias en pichones y para confirmar la presencia de ésta
en muchos países (22, 26, 218). Durante la epizootia de
NDV en Gran Bretaña durante 1984, la rápida identificación
del variante en pichones facilitó el pronto reconocimiento de
la fuente de la enfermedad en los ingredientes contaminados
del alimento y el control subsecuente de la enfermedad.
Secuenciación del nucleótido
La secuenciación de nucleótidos, principalmente en los
genes HN o F, se ha efectuado en suficientes cepas de NDV
para permitir cierto análisis filogenético (240, 266). Esto
demuestra que los agrupamientos genéticos se relacionan
con las propiedades biológicas como la virulencia o los
orígenes geográficos de las cepas examinadas.
Russell y colaboradores (239) destacaron la similitud
entre grupos de virus formados con una base genética y
aquellos conformados de acuerdo con sus similitudes en la
antigenicidad detectando Mab.
Paramixovirus aviar tipo 2
No se han hecho intentos por clasificar las cepas de PMV -2.
Se registra la considerable diversidad antigénica y estructu-
ral entre estos virus (6,16) pero no se vinculan con ninguna
de las propiedades epizootiológicas o biológicas.
Paramixovirus aviar tipo 3
Los virus PMV-3 también muestran considerable diversidad
en los aislamientos. Parecehaber una diferenciación antigé-
nica entre los aislamientos de aves exóticas y de pavos. Esto
se confirmó con la prueba de Mab para PMV -3/pavo/Ingla-
terra/MPI-I/8I. Con el uso de ésta, Anderson y colaborado-
res (29) investigaron que algunos anticuerpos reaccionaban
con los aislamientos de cualquier fuente, otros se fijaban
de manera esnecíficacon los virus de navos. Los aislamientos
562 Enfermedades de las aves
de pavos en EVA y Alemania fueron distinguibles de los
aislamientos de Gran Bretafia y Francia, y tal vez estaban
más relacionados con aislamientos de aves exóticas. Esta
división de los aislamientos de PMV-3 en dos grupos se
apoyó por estudios con prueba de Mab a un aislamiento de
variante de pichones PMV -1, que también puede reaccionar
con aislamientos PMV-3 de aves exóticas, pero no con los
provenientes de pavos (77).
Neumovirus aviares
Una investigación inicial, cuando habia muy pocos aisla-
mientos disponibles de neumovirus aviares, sugeria que
habia poca diferencia detectable entre cepas mediante una
variedad de pruebas inmunológicas o perfiles de polipépti-
dos (40, 120). Recientemente, la experiencia de campo de
la vigilancia serológica y los problemas vacunales, se-
ñalan que puede haber una diversidad antigénica impor-
tante entre los virus (171). Los estudios centrados en la
valoración de la variabilidad antigénica, muestran que los
virus de diferentes ubicaciones geográficas pueden pre-
sentar notables variaciones en las pruebas serológicas (79,
86,129, 171,264). En tres estudios (79,86, 171) se han
producido Mab de un aislamiento de neumovirus aviar, y se
les ha utilizado para demostrar considerables diferencias
antigénicas entre cepas. Cook y colaboradores (86) comu-
nicaron ciertas relaciones interesantes reveladas median-
te su panel de Mab. Por ejemplo, el virus obtenido en
Sudáfrica en 1978 se relacionaba estrechamente con aisla-
mientos provenientes de Gran Bretaña logrados durante
1985 y 1990, mientras que los virus eran más bien diferen-
tes de un aislamientohecho en Franciaen 1986.El estudio
de los aislamientos en Sudáfrica en 1978 y en 1988, mostró
que sólo se había desarrollado poca variación antigénica
durantetal periodo. Asimismo,Cook y colaboradores (86)
informaron altos grados de relación entre los aislamientos de
pollos y pavos, con base en el par de virus provenientes
de Sudáfrica y Francia.
Sistemas de huéspedes de laboratorio
para paramixovirus aviares
Animales
El NDV puede infectar y multiplicarse en una gama de
especiesaviares (166), como también en especiesdiferentes
(155), después de la infección de laboratorio. Sin embargo,
el pollo sigue siendo el animal de laboratorio de mayor
disponibilidad y uso, además de ser el huésped natural más
importante de la enfermedad.
Embriones de pollo
Todos los paramixovirus aviares se replican en huevos de
pollo embrionados. Debido a su eficacia (en especial
de fuentes libres de patógenos específicos), su sensibilidad
para el crecimiento del virus, y los altos títulos a los cuales
crecen los virus en ellos, por lo general, se utilizan para
aislamiento y propagación del virus.
Las cepas de NDV y los aislamientos varían en su
capacidad y el tiempo que se toman para matar los embrio-
nes. En los títulos de virus también influye la cepa, con los
títulos más altos para aquellas que no provocan muerte o son
muy lentas (121). Con al~unas cepas, la muerte embrionaria
(Capítulo 20)
y el crecimiento del virus se afecta por la presencia de
anticuerpos maternos en la yema (105).
La vía de inoculación también es importante (45).
La inoculación del NDV en el sacode la yema, en comparación
con la cavidad alantoidea ocasionó muertes embrionarias con
mayor rapidez y además por cepas que no matan, por la
última vía (100). Para otros paramixovirus aviares, el saco
vitelino o la inoculación amniótica puede ser la vía de
opción para el aislamiento o la replicación (119, 209).
Cultivos celulares
Las cepas de NDV puede replicarse en una gran variedad
de células. Por ejemplo, Lancaster (166) enlistó como
susceptibles 18 tipos de células primarias y 11 líneas celu-
lares; se han agregado muchas más a la lista desde su
informe en 1966. Los efectos citopáticos (EC) son, por lo
general, la formación de sincitios y la subsecuente muerte
celular, con los efectos citopáticos en cierta relación a la
virulencia de la cepa para pollos (226). La formación de
placas en células embrionarias de pollo se restringe a los
virus velógenos y mesógenos,.a menos que se agreguen
iones de Mg2+ y DEAE (39), o tripsina (232), a la cubierta.
Debido al crecimiento relativamente pobre del NDV y
otros paramixovirus en los sistemas de cultivo celular, por
lo común son impmcticables para la propagación viral para la
mayor parte de los propósitos.
Sistemas de huéspedes de laboratorio
para neumovirus aviares
Los problemas iniciales en el diagnóstico y determinación
de laboratorio de la etiologia de RTP, se debían principal-
mente a la falta de un sistema de propagación de laboratorio
adecuado. La naturaleza infecciosa de la enfermedad se
pudo demostrar por la aparición de los signos clínicos
típicos en pavipollos susceptibles, colocados en contacto
con aves infectadas o inoculados de moco filtrado de las
aves afectadas (24).
La inoculación del moco infectante en el saco vitelino
de embriones de pavo o pollo, ocasionó muerte embrionaria
luego de 4 a 5 pasa.ies,pero se demostró que el virus se
encontraba a títulos muy bajos (24). De manera similar, la
inoculación de cultivos de órgano traquealde pollo o pavo,
causó cilistasis, pero de nuevo, el virus sólo se replicó a
bajos títulos (112, 183). Sin embargo, los aislamientos
adaptados a los cultivos de órgano traqueal, fueron capaces
de replicarse en cultivos de células de embrión de pollo,
células de embrión de pavo, células VERO y células BS-C-I,
con un efecto citopático característico de formación de
sincitio v títulos virales relativamente altos.
Patogenicidad
Enfermedad de Newcastle
La patogenicidad de las cepas del NDV varía mucho de
acuerdo con el huésped. Los pollos son muy susceptibles,
pero los patos y gansos pueden infectarse y mostrar pocos
o ningún signo, aún con cepas letales para pollos (142).
En pollos, la patogenicidad del NDV se determina
principalmente por la cepa del virus, aunque la dosis, la vía
de administración, edad del pollo y condiciones ambientales
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
tienen un efecto. En general, entre másjóvenes sean los ani-
males es más aguda la enfermedad. Con virus virulentos en
el campo, los pollos jóvenes pueden presentar muertes
repentinas sin grandes signos clinicos, mientras que las aves
más viejas padecen la enfermedad más prolongada y con
signos clínicos característicos. La raza o constitución gené-
tica parece tener muy poco efecto en la susceptibilidad de
los pollos a la enfermedad (75). Las vías naturales de infec-
ción (nasal, oral, ocular) parecen destacar la naturaleza
respiratoria de la enfermedad (44) mientras que las vías
intrarnuscular, intravenosa e intracerebral parecen aumentar
los signos neurológicos (45).
Neumovirus aviares
A pesar de la alta morbilidad y a menudo alta mortalidad
relacionadas con RTP en el campo, la patogenicidad de los
aislamientos de los neumovirus aviares resulta dificil de
valorar en el laboratorio. Las aves infectadas de manera
experimental, con frecuencia muestran signos reconocibles
de RTP, pero éstos son más leves que los observados en el
campo. Los pollos muestran, cuando mucho, sólo enferme-
dad respiratoria leve en las infecciones de laboratorio.
Un aislamiento de neumovirus aviar proveniente de pollos
con SCH pudo producir RTP en pavipollos infectados (221).
Presuntamente, la diferencia en la patogenicidad entre el
laboratorio y las infecciones de campo se relaciona con las
condiciones en las cuales se mantiene a las aves y a la
presencia o ausencia de microorganismos exacerbantes.
Bases moleculares para la patogenicidad
Durante la replicación del NDV se requiere que la gluco-
proteína precursora FO se desdoble a Fl y F2, para que las
partículas virales de progenie sean infectantes (véase 233).
Este desdoblamiento de postranslación está regulado por las
proteasas celulares del huésped (205). Si falla el desdobla-
miento, se originan partículas virales no infecciosas. La trip-
sina puede desdoblar FO para todas las cepas de NDV y el
tratamiento in vitro de virus no infeccioso restaura la infec-
tividad (206).
La importancia del desdoblamiento de FOse demostró
con facilidad, ya que los virus que por lo común no pueden
replicarse o generar placas en sistemas de cultivo celular,
pudieron hacerlo en ambos procesos siempre que se les
agregó tripsina a la cubierta de agar o al líquido de cultivo.
Mientras que todos los virus pueden replicarse y originar
progenie infecciosa en la cavidad alantoidea, los virus pa-
tógenos para pollos pueden replicarse en una amplia varie-
dad de tipos celulares in vitro con o sin tripsina, mientras
que las cepas de baja virulencia pueden replicarse sólo
cuando se agrega la tripsina (231, 232). Por tanto, las
moléculas FO de virus virulentos pueden ser desdobladas
por la proteasa del huésped o por una amplia variedad de
células y tejidos, pero las moléculas FO en virus de baja
virulencia tienen restringida su sensibilidad y estos virus
pueden crecer sólo en ciertos tipos celulares huéspedes.
Collins y colaboradores (78), obtuvieron las secuen-
cias de aminoácidos deducidas del precursor FO, obtenidas
a partir de la secuenciación de nucleótidos del gen F para
las 17 cepas de NDV. Éstas, junto con nueve secuencias
publicadas antes (71, 114, 186, 199, 243,2365), posibilita-
ron la comparación de 11 virus de baja virulencia y de 15
563
que eran velógenos o mesógenos. Para todos los virus, el
aminoácido en el residuo 116, la terminal C de la proteína
F2 en el sitio de desdoblamiento fue la arginina. Todos los
virus de ba.iavirulencia tenían leucina en el residuo 117, la
terminal de la proteína FI y otro aminoácido básico en el
residuo113. En contraste,todoslos virus velógenos
o
mesógenos tenían fenilalanina en el residuo 117 y, con una
excepción, aminoácidos básicos en los residuos 115 y 112,
además de aquellos en 113 y 116. La excepción fue el virus
PMV -1 variante de paloma, que era idéntico a los virus
virulentos, pero que carecía de un aminoácido básico en la
posición 112. Estudios adicionales indican que esta varia-
ción era usual para el virus PMV -1 de paloma, pero no tenía
importancia en la variabilidad de la patogenicidad para
pollos, registrada con estos virus (80).
Por eso puede parecer que el mecanismo que controla
la patogenicidad del NOV es muy similar al descrito para el
virus de la influenza (274). La presencia de aminoácidos
básicos adicionales en cepas virulentas significa que una
amplia variedad de proteasas del huésped proteasas en
células y tejidos pueden efectuar el desdoblamiento, pero
en los virus lentógenos, el desdoblamiento sólo puede
desarrollarse con proteasasque reconocen una sola arginina,
es decir, enzimas semejantes a la tripsina. Los virus lentó-
genos, por tanto, sólo se replican en áreas con enzimas
semejantes a la tripsina, como los aparatos respiratorio e
intestinal, mientras que los virus virulentos pueden replicar-
se en una variedad de tejidos y órganos produciendo una
infección sistémica letal (231).
Garten y colaboradores (106) indicaron que la activa-
ción proteolítica de la glucoproteína HN también participa
en la virulencia. Aunque hay menos datos para F, se han
determinado las secuenciasen HN para las diferentes cepas.
Parece que el precursor HNO observado para las cepas
avirulentas Ulster 2C (201) Y 026 (242), nunca se producen
en cepas más virulentas. Las cepas lentógenas Hitchner B 1
(154), mesógena 8eaudette C (200), dos cepas velógenas,
Australia Victoria (186) e Italiana (275) y el virus variante
de paloma (80), tienen codones de terminación localizados
antesdel extremo del gen HN, así que la proteína HNO no se
produce y no se requiere el desdoblamiento postraslacional.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
A partir de la bibliogratla disponible, Kaleta y Baldauf
(155), concluyeron que además de las especies aviares
domésticas, la infección natural o experimental con NDV
se demostró en por lo menos 236 especies de 27 de los 50
órdenes de aves. Estos investigadores destacaron la varia-
ción de la gravedad de los signos clínicos, aún con las
diferentes especies de un género. No obstante, estimaron
posible hacer grupos tentativos con base en la susceptibili-
dad a la enfermedad. Las especies más resistentes parecen
ser las acuáticas, mientras que las más susceptibles son las
aves gregarias que forman parvadas permanentes o tempo-
rales. Se dispone de menos datos de los demás paramixo-
virus aviares. Los grupos generales de aves mencionadas
como infectadas con los diferentes serotipos se muestran en
564 . Enfermedades de las aves
el cuadro 20-1 y en revisiones más detalladas (6, 9). Los
aislamientos de paramixovirus aviares de otras especies
diferentes se relacionan con poca frecuencia con los episo-
dios específicos de la enfermedad. Los virus PMV -3 se
vinculan con la enfermedad en ciertas especies de psitáci-
das, como encefalitis con alta mortalidad en periquitos de
los géneros Neophema y Psephotus (249) esteatorrea y
lesiones pancreáticas en pericos Neophema (271) y alta
mortalidad en periquito australiano, Agapornis roseico//is,
(145). Los virus PMV-5 parecen tener una variedad de
huéspedes muy limitada; se aislaron sólo de periquitos
australianos, Me/opsittacus undu/atus, en los cuales la in-
fección resultó con alta mortalidad (208).
Los pavos y pollos, aparentemente de cualquier edad,
son los huéspedesnaturales conocidos para los neumovirus
aviares. Además, Picault y colaboradores (221) encontraron
anticuerpos a los neumovirus aviares en parvadas de galli-
nas de Guinea (Numida me/eagris) y causaroh una enferme-
dad similar a la rinotraqueítis en estas especies, con virus
aislados de pavos afectados con RTP. Gough y colaborado-
res (124) demostraron en infecciones experimentales con
aislamientos de RTP, susceptibilidad con signos clínicos en
pavos, pollos y faisanes y una respuesta inmunitaria al virus
en gallinas de Guinea. Las palomas, gansos y patos parecen
ser refractarios al virus.
Transmisión
En la revisión de las formas de transmisión del NDV entre
aves, Alexander (12), concluyó que la infección puede tener
lugar por inhalación o ingestión, y que se disemina de un
ave a otra dependiendo de la disponibilidad del virus en una
forma infecciosa. Se intenta considerar que el NDV se
transmite de manera primaria por aerosoles finos o gotas
que inhalan las aves susceptibles. Sin embargo, no hay
evidencia experimental para probar esto de manera conclu-
yente. Resulta claro que el virus infectante puede estar
presente en aerosoles y que las aves colocadas en una
atmósfera con tales aerosoles se llegaron a infectar. Ésta es
la base para la aplicación masiva de vacunas vivas por
aerosol y generadores de aerosoles (192). En infecciones
naturales, se liberan gotitas de diferentes tamaños que con-
tienen virus de aves infectadas como un resultado de la
replicación en el aparato respiratorio o en el polvo y otras
partículas, que incluyen las heces. Estas partículas llenas de
virus pueden inhalarse o chocar contra las membranas mu-
cosas, lo cual causa infección. Sin embargo, la capacidad de
tales aerosoles para formar y soportar los virus infecciosos
por un periodo suficiente para la transmisión depende de
muchos factores ambientales.
Durante el curso de la infección de casi todas las aves
con el NDV, excretan grandes cantidades de virus en las
heces. La ingestión de heces resulta en la infección; éste
parece ser el principal método de diseminación de ave a ave
por NDV entérico avirulento y el virus variante de pichones
(21), ninguno de los cuales produce de manera normal
signos respiratorios en aves infectadas.
La transmisión vertical, es decir, el paso de virus de
padres hacia la progenie vía el embrión, es controversial.
El verdadero significado de tal transmisión en epizootias de
la enfermedad de Newcastle no está clara. La contribución
(Capítulo 20)
experimental utiliza virus virulentos, y por lo común se
impide por el cese de la producción de huevos en aves
infectadas. Los embriones infectados se mencionan durante
las infecciones naturales de las aves de postura con virus
virulento (45, 169) pero esto en general, resulta en la muerte
de los embriones infectados durante la incubación. Los
huevos rotos o sentidos pueden servir como una fuente del
virus para los pollos nuevos,como también las hecescon virus
contaminando el exterior de los huevos. EL virus también
puede penetrar el cascarón después de la postura (279), lo
que complica el evaluar si la transmisión fue en verdad
transovárica o vertical. Los pollos infectados pudieron pro-
venir de huevos infectados con virus vacunales u otros
lentógenos que no necesariamente ocasionan la muerte de
los embriones (81, 105). En infecciones naturales no está
claro cómo se infectan los embriones, aunque se ha demos-
trado que existe la vacuna La Sota en casi todos los órganos
reproductores después de la vacunación (225).
Pospisil y colaboradores (222) demostraron la presen-
cia de virus lentógenos en embriones de pollo y en progenie
joven, incluyendo pollitos de un día de edad, en una parvada
de ponedoras vacunadas. Capuay colaboradores (69) inves-
tigaron el aislamiento inesperado de un virus virulento a
partir de embriones de pollo, y pudieron aislar NDV de
raspados cloacales obtenidos de aves que habían puesto
huevos, a pesar de grandes títulos de anticuerpo s a NDV, y
de su progenie recién nacida.
Se estableció la naturaleza infecciosa de RTP mediante
la transmisión por contacto de pavipollos afectados a sus-
ceptibles, o por inoculación con moco filtrado y sin filtrar,
lavados nasales u otros materiales de las vías respiratorias
de aves afectadas (178). Cook y colaboradores (85) demos-
traron que el virus se transmitía de pavipollos infectados a
susceptibles ubicados en contacto directo durante nueve
días luego de la infección. Estos autores enfatizan la impor-
tancia aparente del contacto directo, ya que en sus experi-
mentos, el virus no se diseminó hacia las aves susceptibles
ubicadas en la misma nave, pero en diferente jaula.
Diseminación
Lancaster y Alexander (12, 166, 169) revisaron las formas
de diseminación del virus de Newcastle. Las siguien-
tes fuentes del virus o métodos están involucrados en varias
epizootias: 1) movimiento de aves silvestres vivas,
aves mascotas exóticas, aves de combate, palomas de com-
pétencia,aves comerciales; 2) otros animales; 3) movimiento
de gente y equipo; 4) movimiento de productos avicolas;
5) diseminación aérea; 6) alimento de aves contaminado;
7) agua y 8) vacunas.
La importancia de cualquiera de estos factores depen-
derá de la situación, en la cual suceden las epizootias.
En paísesdonde las aves domésticas se conservan de mane-
ra exclusiva en casetas a prueba de aves, la capacidad
de las aves silvestres para invadir las parvadas afectadas
y transferir la enfermedad será mínima, mientras que es
más probable que las aves conservadas en campo abierto se
infecten con cepasportadaspor avessilvestres.En Canadáy el
norte de EUA, hubo brotes de NO en cormoranesy pelícanos
durante 1990 y 1992 (35, 269, 284). Un virus indistingui-
ble del virus de los cormoranes. utilizando equipo de Mab.
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
se recuperó también de pavos que mostraban signos de ND
velógena neurotrópica que se había conservado en las cer-
canías de los cormoranes enfermos de quienes se había
aislado el NDV (269).
De igual manera, a pesar del enorme tráfico interna-
cional en aves exóticas de jaulas y el frecuente aislamiento
de NDV virulentos de tales aves (246), la amenaza de
introducción y la diseminación por esta fuente (como en la
epizootia en California en 1971 a 1972) (270), se reducen
en gran medida mediante procedimientos estrictos de cua-
rentena para las importaciones. No obstante, las aves trans-
portadas de contrabando o aquellas que se retiran antes de
la cuarentena pueden representar una amenaza (246), y
desde 1973 se ha aislado NDV virulento en aves de compa-
ñía en EUA cada año, excepto en 1978 y 1990 (214).
Hubo preocupación en particular durante 1991, cuando se
desarrollaron brotes de aves de compañía en seis estados
(65,214), pero no hubo diseminación hacia los pollos. La
diseminación aérease ha considerado importante en algunas
epizootias, tales como los brotes de 1970 a 1971 en Ingla-
terra (150), pero no en otros, tales como los brotes de
California de 1971 a 1972 (270), aun cuando el mismo virus
parece estar involucrado.
En algunos casos hay otro factor que se combina en
la diseminación de la enfermedad. Por ejemplo, se con-
sideró que los brotes de 1984 de NDV en Gran Bretaña
fueron por diseminación por el alimento que palomas sil-
vestres infectadas habían contaminado (23).
Sin duda en el gran potencial para la diseminación del
NDV existente, es por los humanos y el equipo. Los huma-
nos pueden infectarse en el saco conjuntival con NDV y
esto podría representar un método de diseminación, pero es
más probable la transferencia mecánica de material infec-
tante (más probable heces). El transporte moderno facilita
que el personal viaje con mayor rapidez a cualquier país en
el mundo, por tanto, no se concibe que la diseminación por
humanos sea sólo una amenaza local o nacional.
Los equipos de vacunación que se trasladan de una
granja a otra han sido implicados en la diseminación del
virus de Newcastle (270), así como la inactivación incom-
pleta (252), y la contaminación de las vacunas (47).
Se dispone de poca información de la diseminación de
otros paramixovirus aviares. Para PMV -2 y PMV -3, la
infección de aves domésticas permite la eliminación prove-
niente de los aparatos respiratorio y digestivo, por lo que se
piensa que los métodos de diseminación del NDV también
se aplican a estos casos. Los virus PMV -2 parecen afectar a
pasarinas, las cuales pueden invadir las casetas de aves
domésticas, pero en ausencia de cualquier ave silvestre
hospedador para los virus PMV -3, parece más probable que
se introduzca este subtipo en diferentes países por importa-
ción de aves domésticas infectadas o por humanos.
En gran parte de los países donde RTR ha aparecido
como una enfermedad nueva, se ha diseminado con rapi-
dez. Por ejemplo, el Reino Unido informó de la enfermedad
en gran parte de las áreas productoras de pavo de Inglaterra
y Gales dentro de las siguientes nueve semanas del pri-
mer brote de la enfermedad (24). No son claros los métodos
por los cuales se dio tal diseminación, y aun en un solo
lugar, no era predecible la diseminación. En algunos brotes,
todo se ha implicado: agua contaminada. movimiento de
565
pavipollos afectados o recuperados, movimiento de perso-
nal y equipo, camiones de alimento, etcétera, aunque tam-
bién se consideran como posibilidades la diseminación por
medio del aire y la transmisión vertical. En la actualidad,
sólo se ha confirmado la diseminación por contacto.
Periodo de incubación
El periodo de incubación de la EN después de la exposición
natural se menciona que varía de 2 a 15 días (promedio 5 a
6). La velocidad con la cual se presentan los signos, si los
hay, es variable dependiendo del virus infectante, la especie
del huéspedy su edad y estado inmunitario, la infección con
otros organismos, condiciones ambientales, la vía de expo-
sición y la dosis.
Signos clínicos, morbilidad, mortalidad
Enfermedad de Newcastle
Los aislamientos del NDV pueden agruparse de manera
amplia en patotipos con base en los signos clínicos, los
cuales, a su vez, se ven afectados por la cepa del virus. Otros
factores también importantes en el establecimiento de la
gravedad de la enfermedad son la especie del huésped, edad,
estado inmunitario, coinfección con otros organismos, es-
trés ambiental o social, vía de exposición y la dosis del virus
(184).
Con virus muy virulentos, la enfermedad puede pre-
sentarsede manera repentina,con alta mortalidad en ausencia
de otros signos clinicos. En brotes en pollos por el patotipo
ENVV, a menudo los signos clínicos comienzan con indife-
rencia, aumento de frecuencia respiratoria y debilidad, ter-
minando con postración y muerte. Durante las panzootias
ocasionadaspor este tipo de virus en 1970 a 1973, la enfer-
medad en algunos países como Gran Bretafia (28) e Irlanda
del Norte (184) estuvo marcada por signos respiratorios
graves, pero en otras naciones no se observaron estos signos.
Este tipo de enfermedad de Newcastle puede ocasionar
edema alrededor de los ojos y cabeza. Muchas veces se
observa diarrea verde en aves que no mueren al principio de
la infección, y antes de morir, pueden padecer temblores
musculares, tortícolis, parálisis de patasy alas y opistótonos.
La mortalidad muchas veces alcanza 100% en parvadas de
pollos por completo susceptibles.
La forma velógena neurotrópica de la enfermedad se
cita de manera principal en EUA. En pollos se marca por el
inicio repentino de un problema respiratorio grave, seguido
en I a 2 días después por signos neurológícos. La produc-
ción de huevo disminuye de manera sobresaliente, pero hay
pocas veces diarrea. La morbilidad puede llegar a 100%.
La mortalidad, por lo común, es más baja de manera con-
siderable, aunque se registra hasta 50% en aves adultas y
90% en avesjóvenes.
Las cepasmesógenasdel virus de la EN, por lo general,
ocasionan problemas respiratorios en infecciones de cam-
po. En aves adultas, hay notable caída de la producción
de huevo que puede durar varias semanas; tal vez exis-
tan signos nerviosos, pero no son comunes. La mortalidad
en las aves, en general, es ba.ia,excepto en aves muy jóvenes
y susceptibles, pero pueden verse afectadas de manera con-
siderable Dor condiciones exncerhnntes
566 Enfermedadesde las aves
Los virus lentógenos, por lo general, no provocan
enfermedad en adultos. En aves jóvenes, susceptibles por
completo, se observan problemas respiratorios graves, fre-
cuentemente con mortalidad, después de la infección con
las cepas más patógenas de La Sota con infecciones com-
plicantes. Lá vacunación o la infección de aves de engorda
cercanas al sacrificio con estos virus, pueden favorecer la
colisepticemia o aerosaculitis con el resultante decomiso.
El virus que originó la panzootia en palomas durante
el decenio de 1980 indujo signos clínicos en infecciones de
campo en palomas(272) y pollos (23), a diferenciade los
otros virus. En ambas especies las características clínicas
predominantes fueron diarrea y signos nerviosos. En aves
adultas, precipitó la reducción de la producción de huevo,
mientras se registró alta mortalidad en jóvenes. Este virus
no induce signos respiratorios en infecciones sin complica-
ciones en palomas o pollos.
Los signos clínicos provocados por virus específicos
en otros huéspedespuedediferir mucho de los vistos en pollos.
En general, los pavos son tan susceptibles como los pollos a
la infección con NOV, pero los signos clínicos por lo común
son menos graves (58, 184). Aunque se infectan con rapi-
dez, los patos y los gansos se consideran resistentes aún a
las cepas más virulentas de NOV para pollos. No obstante,
brotes de enfermedad grave en patos infectados con NOV
ya se describió (142). Se ha informado de brotes de EN
virulenta en la mayor parte de las aves de juego (166, 169)
v la enfermedad parece similar a la de los pollos (50).
Paramixovirus aviar tipo 2
Los virus PMV -2 se relacionan con enfermedad~s respira-
torias benignas o in aparentes en pollos y pavos (37, 62,
103). A diferencia del NDV, las infecciones por PMV-2 se
mencionan como más graves en pavos que en pollos, y Lang
y colaboradores (170) informan de enfermedades respirato-
rias graves, sinusitis, mortalidad elevada y baja producción
de huevo en parvadas de pavos infectados con PMV-2
complicada por la presencia de otros microorganismos. Los
virus PMV-2 se citan como diseminados en pavos en Israel
y relacionados con enfermedad respiratoria grave en infec-
ciones complicadas (176). En experimentos conducidos en
condiciones de campo, Bankowski y colaboradores (38),
demostraron que las infecciones por PMV-2 en pavas en
postura resultaron en pérdidas en la producción de huevos
con incubabilidad y nacimientos de pavipollos reducidos,
pero no se afecta la fertilidad.
Paramixovirus aviar tipo 3
El virus PMV -3 en infecciones de aves domésticas parece
limitarse a los pavos. Por lo general, los signos clínicos son
problemas en la producción de huevo, aunque éstos pueden
ser precedidos por enfermedad respiratoria benígna (19,30,
34, 180, 267). La producción de huevo, por lo general,
disminuye con rapidez con gran número de huevos de
cascarón blanco, aunque pocas veces se afectan la incuba-
bilidad y la fertilidad.
Paramixovirus aviar tipo 6
Los aislamientos de PMV -6 también se obtienen de pavos
que muestran enfermedad respiratoria benigna y problemas
~n 1:1nro!illcción de huevo. Los virus de este serotioo se han
(Capítulo 20)
aislado a menudo de patos domésticos, en los cuales el virus
parece ser apatógeno (182, 247).
Neumovirus aviares
Lister y Alexander (178) resumieron los diversos signos
clínicos informados en general para RTP. Mucha de la
variación comunicada puede relacionarse con los microor-
ganismos secundarios accidentales, que aparecen con fre-
cuenciacomo un problema con RTP. Por lo regular, los signos
en pavipollosjóvenes incluyen estertores, estornudos, escu-
rrimiento nasal (espumoso), conjuntivitis, inflamación de
senos infraorbitales y edema submandibular. En aves pone-
doras,puedehaber una caída en la producciónde huevo
hasta de 70% (259), junto con un ligero malestar respirato-
rio. En ciertas parvadas de pavos adultos, se ha registrado
la conversión serológica del virus, sin alguna observación
de signos clínicos. Cuando se observa la enfermedad, la
morbilidad en aves de todas las edades suele ser de 100% o
más alta. En cuanto a la mortalidad, existe una variación
considerable, que puede ser desde 0.4% hasta 90% de la
parvada. Por lo común, es mayor en pavipollos jóvenes.
O'Brien (211) describió los signos clínicos del SCH en
reproductores de aves de carne como una inflamación de los
senos periorbitales e infraorbitales, tortícolis, desorienta-
ción cerebraly depresión.Por lo común, se afectó menosde 4%
de la parvada,aunqueen ocasionestambién hubo diseminación
de signos respiratorios (286). También se han relacionado con
SCH pérdidas notables en la producción de huevo. Los
pollos de carne, con infecciones confirmadas de neumovi-
rus aviares, han tenido una enfermedad respiratoria más
grave y una mayor proporción que manifiesta cabezahin-
chada, de lo que se había observado en aves adultas (204).
Lesiones macroscópicas
Como con los signosclínicos,laslesionesmacroscópicas y
los órganos afectados en aves infectadas con el NOV, de-
penden de la cepa y patotipo del virus infectante, además
del huésped y todos los demás factores que puedan influir
en la gravedad de la enfermedad. No hay lesiones patogno-
mónicas relacionadas con cualquier tipo de la enfermedad.
Asimismo, tal vez no existan lesiones macroscópicas.
Sin embargo, la presencia de lesiones hemorrágicas en
el intestino de pollos infectados se emplea para distinguir
los virus ENVV de los virus de ENVN viscerotrópicos de
velógenos neurotrópicos), una distinción de importancia
en el control de regulación en el diagnóstico de la EN en EVA
(134, 139). Estas lesione~ a menudo son notables, en par-
ticular, en el proventrículo, ciegos e intestino delgado. Son
muy hemorrágicas y parecen resultar de la necrosis de la
pared intestinal o focos linfoides, como las tonsilas cecales.
Por lo general, las lesiones macroscópicas no se obser-
van en el sistema nerviosos central de las aves infectadas
con NOV, sin importar el patotipo (84).
No siempre hay los cambios patológicos macroscó-
picos en el aparato respiratorio, pero cuando se observan,
consisten de manera predominante de lesiones hemorrágicas
y congestión marcada de la tráquea (14). La aerosaculitis
puede existir despuésde la infección con cepas aún relativa-
mente benignas y se observa a menudo el engrosamiento
de los sacos aéreos con exudados catarral o caseoso (45).
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
Los pollos y pavos infectados en postura con virus
velógenos, por lo general, muestran yema de huevo en la
cavidad abdominal. Los folículos ováricos muchas veces
están fláccidos y degenerados. Puede haber hemorragia y
decoloración de los otros órganos reproductivos.
En la figura 20- 4 se ilustran las lesiones macroscópi-
cas de la enfermedad de Newcastle viscerotrópica velogénica
en pollos susceptibles inoculados mediante gotita en el ojo.
Histopatología
La histopatología de las infecciones por NDV es tan variada
como los signos clínicos y las lesiones macroscópicas, y
pueden verse afectadas en gran medida por los mismos
parámetros. Además de la cepa del virus y del huésped, el
método de infección también puede ser un parámetro de
importancia. Por ejemplo, Beard y Easterday (44), pudieron
demostrar cambios histopatológicos similares en las trá-
queas de pollos infectados con virus lentógenos o velógenos
por aerosoles.Casi todas las descripciones publicadas de los
cambios histológicos después de las infecciones con NDV
se vinculaban con los patotipos virulentos, y varios informes
descriptivos o revisiones de la bibliogratla abarcan los
cambios histológicos en los diferentes órganos durante la
infección (44, 45, 184, 278). Brevemente, los principales
cambios son los siguientes:
Sistema nervioso
Las lesiones observadas en el SNC son encefalomielitis no
purulenta con degeneración neuronal, focos de células glia-
les, infiltración perivascular de linfocitos y proliferación de
células endoteliales. Por lo general, las lesiones pueden
observarse en cerebelo, médula, cerebro medio, tallo ence-
fálico y médula espinal, pero muy pocas veces en el cerebro.
Sistema vascular
Se encontraronhiperemia, edemay hemorragiasen va-
sossanguíneosde muchos órganos.Otros cambios que
puedenapreciarse,consistenen degeneración de la media,
hialinizaciónde los capilares y arteriolas, desarrollo de
trombosishialina en vasospequeñosy necrosisde células
endotelialesde losvasos.
Sistema linfoide
Se encontró un cambio regresivo en el sistema linfo-
poyético, consistenteen la desaparicióndel tejido linfoi-
de. La hiperplasia de las células reticulohistiocítícasen
varios órganos,en especialel hígado,puedesucederen in-
fecciones subagudas.Se observan lesiones necróticas
en todo el bazo; vacuolaciónfocal y la destrucciónde
linfocitos en las áreascorticalesy centrosgerminalesdel
bazoy el timo; asícomo notabledegeneraciónde la región
medularen la bolsa(257).
Aparato intestinal
Las lesiones hemorragiconecróticas en el aparato intestinal
con infecciones de algunas formas virulentas de la EN,
parecen desarrollarse en los agregados linfoides. Otras le-
siones se relacionan con los cambios en el sistema vascular.
. 567
Aparato respiratorio
El efecto de la infección por NDV en las membranas del
aparato respiratorio superior pueden ser graves y se vinculan
con el grado de alteración respiratoria. Las lesiones pueden
extendersea todo lo largode la tráquea.Sepierdencilios a
los dos días de infección. En la mucosa del aparato respira-
torio superior, se observan congestión, edema e infiltración
celular densa de lintocitos y macrófagos, en particular
despuésde la exposición a aerosoles (44). El proceso parece
reducirse con rapidez y las aves examinadas a los seis días
pueden estar libres de la inflamación.
Cheville y colaboradores (73) infectaron aves con dos
aislamientos viscerotrópicos de EUA, Texas 219 y Florida
Largo. Con ambos virus, se apreciaron lesiones marcadas
en los pulmones, el primero ocasionó hiperemia y edema de
los parabronquios; el segundo provocó lesiones más exten-
sas, que consistieron en hemorragias y eritrofagocitosis en
las áreas alveolares de los parabronquios.
En ellos puede haber edema, infiltración celular y
engrosamiento y mayor densidad de los sacos aéreos.
Neumovirus aviares
La infección experimental en pavos con neumovirus avia-
res, causó deciliación de la tráquea, empezando 48 horas
despuésde la infección intranasal, lo que ocasionó remoción
completa de los cilios casi a las 96 horas de posinfección
(153). Se informó de inclusiones citoplásmicas eosinofilicas
en las células epiteliales ciliadas de las cavidades nasales y
tráquea en pavipollos infectados de manera experimental
(112) Y siete dias despuésde la infección se observaron estas
lesiones tanto en pavos como en pollos (221).
Aparato reproductor
Los cambios histopatológicos en el aparato reproductor son
muy variables. Biswal y Morrill (53) mencionaron que el
mayor daño funcional se presentaba en el útero o en la
porción formadora de! cascarón del oviducto. Los cambios
en los órganos reproductores femeninos incluyen atresia de
folículo con infiltración de células inflamatorias y forma-
ción de agregados linfoides. Se observan agregados simila-
res en los oviductos.
Otros órganos
Se aprecian pequefias áreas focales de necrosis en hígado y
algunas veces se aprecian con hemorragia la vesícula biliar
y corazón. Se informa de infiltración linfocítica en el pán-
creas. En infecciones con virus velógenos viscerotrópicos
hay hemorragiasy ulceración de la piel, y la congestión y las
petequiasde las crestasy barbillas son frecuentes.Las lesiones
conjuntivales pueden relacionarse con hemorragias.
Inmunidad
Existen pocos intentos para estudiar la respuestainmunitaria
en infecciones por neumovirus aviares u otros paramixovi-
rus aviares; por tanto, esta sección se limita a NOV.
Inmunidad celular
La respuesta inmunitaria inicial a la infección con NDV es
celular y puede ser detectable de los 2 a 3 dias después de
la infección con cepas vacunales vivas (109,263). Tal vez
568 . Enfermedades de las aves
esto explica la protección temprana contra el desafio que se
registra en aves vacunadas antes de tener una respuesta de
anticuerpos medible (27, 118). La importancia de la inmu-
nidad celular en la protección conferida por las vacunasno está
clara y no parece presentarse una intensa respuesta secun-
daria al desafio, similar a la respuesta de anticuerpo s (263).
Inmunidad humoral
Los anticuerpos que pueden proteger al huésped pueden
medirse en pruebas de neutralización de virus (NV).
No obstante que la respuesta de NV parece ser paralela a la
respuestade inhibición de hemaglutinación (IH), a menudo
se utiliza esta última para tasar la respuesta protectora, en
especial después de la vacunación (28). Los anticuerpos
dirigidos contra los glucopolipéptidos superficiales funcio-
nales, los polipéptidos HN y F, pueden neutralizar a NDV
(234). De hecho, la técnica de anticuerpos monoclonales
específica para epitopes en el polipéptido F demuestra que
inducen mayor neutralización que aquellos dirigidos contra
HN en pruebas in vitro e in vivo (194, 196). Por tanto, la
confianza en la prueba de IH para medir la protección hasta
ahora parece fortuita.
Cuando las aves sobreviven lo suficiente a la infección
con NDV, por lo general, los anticuerpos son detectables en
el suero en 6 a 10 días. Las cantidades dependen en gran
medida en la cepa infectante, pero por lo común, la respues-
ta máxima se da entre las 3 a 4 semanas. La disminución
en los títulos de anticuerpos varía con el título obtenído,
pero es mucho más lento que cuando se desarrollan. Los an-
ticuerpos IH pueden permanecer detectables por más de un
año en aves recuperadas de la infección con virus mesóge-
nos o después de una serie de inmunizaciones. La reinfec-
ción o inmunización algunas semanas después de que
comienzan a disminuir los títulos produce una respuesta
secundaria (28).
Inmunidad local
Los anticuerpos se presentan en secreciones del aparato
respiratorio superior y el aparato intestinal en pollos cerca
del momento cuando se detectan por primera vez los anti-
cuerpos humorales. En el aparato respiratorio superior, las
inmunoglobulinas parecen ser principalmente IgA con al-
gunas IgG (216). Excreciones similares se observan en
glándula de Harderian, después de la infección ocular, pero
no en infecciones parenterales (216, 223). Malkinson y
Small (181) demostraron inmunidad local eficaz cuando
encontraron que las aves pueden ser susceptibles a la infec-
ción en un sitio pero estar protegidos en otro. La función
exacta de la inmunidad local en la protección no está clara,
aunque se propone que tiene una función en la protección
del aparatorespiratorio independientede la inmunidad humoral
(148). La vacunación intraocular con Hitchner DI, ocasionóla
replicación del virus en la glándula de Harderian, la cual podía
prevenirse por la presencia de IgG matemos en el líquido
lacrimal (235). La replicación del virus en estaglándula originó
la producción de IgG, al igual que IgA e IgM lacrimales
(235). En particular, la glándula de Harderian, se convirtió en
el principal sitio de las células formadoras de IgA en el pollo
(238). Russell y Ezeifeka (237) enfatizaron que la IgM podría
ser el tipo de anticuerpo más activo implicado en la depu-
ración de los virus en infecciones intraoculares.
(Capítulo 20)
Inmunidad pasiva
Las gallinas con anticuerpos contra el NDV pasan éstos a
su progenie a través de la yema de huevos (141). Las con-
centraciones de anticuerpos en pollos de un día de edad se
relacionan de manera directa con los títulos en las repro-
ductoras. Allan y colaboradores (28), estimaron que cada
disminución doble de los títulos de IH derivados de la
madre, toma cerca de cuatro días y medio. La inmunidad
materna protege y se debe tomar en cuenta para el momento
de aplicación de la primera vacuna de las aves.
Inmunosupresión
La supresión de la respuesta inmunitaria tiene importantes
efectos tanto en la patogenicidad de cepas de NDV infec-
tantes como en los niveles de protección obtenidos por
medio de la vacunación. En condiciones naturales, se puede
dar la inmunosupresión debido a la infección con otros virus
tales como infección de la bolsa de Fabricio. La subsecuente
inmunodeficiencia puede resultar en una enfermedad
más grave ocasionada por algunas cepas de NDV y por
deficiencia en la respuesta adecuada a la vacunación (101,
111, 217, 230). La inmunosupresión por el virus de la
anemia infecciosa, se ve implicada en el fracaso en aves para
responder bien a la vacuna de NDV (61) inactivada de
manera secundaria.
DIAGNÓSTICO
El objetivo en el diagnóstico de la EN es llegar a una
decisión sobre las medidas de control. Ninguno de los
signos clinicos o lesiones de la EN puede considerarse
patognomónica y la amplia variación en la enfermedad de
acuerdo con la cepa viral, especie de los huéspedes y otros
factores significa que, éstos pueden servir en el mejor de los
casoscomo una sugerenciade dicha enfermedad. De manera
similar, la presenciade cepas de NDV lentógenasen aves en
casi todos los paisesy el casi universal uso de vacunas vivas
significa, que la sola demostración de la infección, sin la
definición del virus infectante, pocas veces es suficiente para
que se impongan medidas de control. De manera adicional,
la EN, puede ocasionar epizootias tan devastadorasy puede
tener tBles alcances en el comercio de productos de aves
domésticasque se han establecidolas medidas de control, por
lo general, en el ámbito nacional o internacional.
Figura 20-4. Lesiones macroscópicas de enfermedad de
Newcastle viscerotrópica velógena en pollos susceptibles
inoculados por la vía de gota en el ojo. A. Edema facial.
B. Hemorragia, congestión y conjuntivitis en un párpado
retraído. C a D. Necrosis esplénica en la superficie capsular
(C) y superficie cortada (D). E a F. Necrosis y hemorragia en
agregados linfoides intestinales, evidentes desde la superfi-
cie serosa (E) y mucosa (F). G. Tonsilas ceca les necróticas
y crecidas. H. Peritonitis con depósitos de fibrina. l. Folículos
ováricos con estigma hemorrágica. J. Hemorragia en la
mucosa del proventrículo. (A a l. KinQ v Swavne: J. Beard.)
570 . Enfermedades
de las aves
Serología
La presencia de anticuerpos específicos al NDV en el suero
de un ave aporta poca información de la cepa infectante del
NDV y por tanto, tiene valor diagnóstico limitado.
Sin embargo, en ciertas circunstancias la demostración
de que la infección tiene lugar es suficiente para requerir de
diagnóstico. La serología posvacunal puede utilizarse para
confirmar la aplicación de vacunas y una apropiada respues-
ta inmune para el ave.
Pruebas sero/ógicas para anticuerpos
contra el virus de la enfermedad de Newcastle
Los anticuerpos contra el NDV se pueden detectar en sueros
de aves por medio de una variedad de pruebas que incluyen
inmunodifusión radial (74), hemólisis radial (140), precipi-
tina en agar gel (107), NV en embriones de pollo (43) y
neutralización en placa (45). Las pruebas de inmunoabsor-
bencia enzimática, las cuales se presentan a sí mismas como
técnicas semiautomatizadas, son populares, en especial
como parte de procedimientos de vigilancia de parvadas
(251) Y se han descrito una variedad de tales pruebas (5,
193, 198, 229, 250, 282). Se ha comunicado una buena
correlación entre ELISA e IH (5, 63, 92).
De manera convencional, se han detectado los anti-
cuerpos contra NDV y otros paramixovirus aviares
y cuantificados para la prueba de IH. Se describen mu-
chos métodos para las pruebas de hemaglutinación (HA)
e IH.
Los suerosde otras especies(incluso pavos) puedendar a
títulos bajos, aglutinación no específicade eritrocito$ de pollo,
lo que complica la prueba. Tal aglutinación puede evitarse
por adsorción con eritrocito s de pollo antes de la prueba.
Las pruebas de HA y de IH no se afectan mucho por
los cambios menores en la metodología, aunque Brugh y
colaboradores (64), destacaron la naturaleza crítica del pe-
riodo de incubación antígeno/anticuerpo en pruebas de es-
tandarización. Las investigaciones no siempre mencionan
buena reproductividad en pruebas de IH, entre diferentes
laboratorios (46).
Pruebas serológicas para otros
paramixovirus aviares
Las mismas pruebas serológicas para NDV (PMV -1) pue-
den emplearse para los otros paramixovirus aviares. Se ha
informado que los virus PMV -5 no aglutinan eritrocito s
(208). Gough y colaboradores (125) informaron del aisla-
miento de virus claramente relacionados con los virus
PMV -5, los cuales aglutinaban bien eritrocito s de cobayo y
en menor grado eritrocitos de pollo.
Los anticuerpo s de inhibición de hemaglutinación a
los virus PMV -3 pueden detectarse en pavos y pollos
que tienen altos títulos inducidos por vacunas a NDV, y las
aves vacunadas contra EN infectadas con virus de PMV-3
muestran una elevación en títulos de lH para ambos virus
(19,61).
Pruebas sero/ógicas para neumovirus aviares
Los anticuerpos a los neumovirus aviares pueden detectarse
en pruebas de NV estándar en cultivos de órganos (40) o
microcultivos de fibroblastos de embrión de pol1o(FEP) (120).
(Capítulo20)
También pueden detectar anticuerpos las pruebas de inmu-
nofluorescencia (40) Y las de inmunodifusión con virus rotos
mediante N-lauroilsarcosina (120). ELISA es el método que
se utiliza con mayor frecuencia para valorar los anticuerpos
a los neumovirus aviares (40,72, 112, 126,285).
Detección directa de antígenos virajes
Las técnicas inmunohistológicas ofrecen un método rápido
para la demostración especifica de la presencia de virus o
antigenos virales en órganos o tejidos. Las técnicas de
inmunofluorescencia para cortes delgados de tráquea (144)
o muestras de impresión (190) y una técnica de inmunope-
roxidasa para cortes delgados (132, 179) se describen y se
utilizan en infecciones por NOV.
Aislamiento viral del NDV
En la actualidad, el único método inequivoco de diagnóstico
de la EN, que también permite la caracterización de la cepa
infectante, es el aislamiento viral.
Sistema de cultivo
Los virus virulentos de la EN pueden propagarse en muchos
sistemas de cultivo celular y los virus de baja virulencia
pueden ser inducidos a replicarse en algunos de ellos. Es po-
sible utilizar cultivos celulares primarios o aún líneas celu-
lares para aislamientos de rutina del NDV. Sin embargo, los
embriones de pollo representan un vehículo conveniente y
muy sensible para la propagación del NDV y se emplea casi
de manera universal en diagnóstico.
Los embriones de pollo se deben obtener de una par-
vada libre de patógenos específicos y se incuban durante 9
a 10 días a 37 °C antes de usarlos. Si no se pueden obtener
huevos libres de patógenos específicos, se deben usar hue-
vos de una parvada libre de anticuerpos contra el NDV. Es
posible propagar cepas del NDV en huevos que contengan
anticuerpos en la yerma, pero el título de virus, por lo
común, se reduce en gran medida y se deben evitar tales
huevos para uso diagnóstico.
Muestras
Los dos principales sitios de replicación del NDV en aves
domésticas infectadas parecen ser los aparatos respiratorio
e intestinal, así que las muestras obtenidas deben incluir
heces, contenido intestinal o muestras cloacales y tráquea o
raspados traqueales, lo que depende de las circunstancias.
Otras muestras obtenidas de los cadáveresdeben reflejar los
signos clínicos previos a la muerte y órganos afectados de
manera evidente.
El NDV es relativamente estable por largos periodos
en tejidos no putrefacto s mientras la temperatura ambiental
seabaja (166). Sin embargo, Gough y colaboradores (123),
consideraron que el transporte de muestras en congelación
o refrigeración es muy importante en el aislamiento del
virus. Omojola y Hanson (212), sugirieron que la médula
óseapuede ser una prueba útil en países donde el transporte
es lento, las temperaturas altas y no hay refrigeración dis-
ponible, ya que pudieron aislar el virus de este sitio después
de varios días a 30 °C.
 Enfermedad de Newcast/e y otras infecciones por.
Método de aislamiento
De manera ideal, cada muestra se debe tratar por separado.
Sin embargo, es frecuente juntar muestras de órganos y
tejidos, aunque las muestras traqueales y fecales se conser-
van mejor por separado. Los medios antibióticos se usan
para hacer suspensiones al 20% p/v de heces o tejidos y
órganos desmenuzados de manera fina. Los hisopos se
colocan en medios antibióticos suficientes para asegurar la
inmersión completa.
Las suspensiones se conservan a temperatura ambien-
te por I a 2 horas, se centritugan a 1000 g durante 10
minutos. Cada uno de cinco embriones se debe inocular con
0.2 mL del líquido sobrenadante en la cavidad alantoidea.
Los huevos se colocan a 37 °C y se examinan de manera
regular.
Los huevos muertos o por morir, o después de un
mínimo de cuatro días y un máximo de siete días, se deben
refrigerar a 4 °C y cosechar el líquido alantoideo/amniótico.
Se puede detectar la presencia del virus por una prueba de
HA; líquidos no hemaglutinantes se deben pasar por lo
menos una vez más. La prueba de HA puede ser causadapor
bacterias y se debe evaluar la posible contaminación por
cultivos. Si se encuentran bacterias, los líquidos contamina-
dos deben pasarse por un filtro de membrana de 450 nm
antes de repasar en huevos.
Aislamiento de otros paramixovirus aviares
Las muestras tomadas y los métodos utilizados para el
aislamiento de otros paramixovirus aviares son idénticos a
los empleados para NOV. También se debe considerar la
inoculación de embriones de 6 a 7 días de edad vía saco
vitelino por el gran éxito por esta vía con algunos virus.
Los virus PMV-5 no crecen después de la inoculación en la
cavidad alantoidea y requieren inoculación amniótica de
huevos embrionados o propagación en cultivos primarios
de células embrionarias de pollo (208).
Aislamiento e identificación
en neumovirus aviares
Inicialmente, el aislamiento viral fue muy dificil debido a la
naturaleza fastidiosa del virus, la frecuencia con la que se
podían aislar otros microorganismos y el momento de los
intentos por lograr el aislamiento viral (178). Se logró el
aislamiento vira! en embriones de pollo o pavo o cultivos
de órganos de pollo y éstos se utilizan de manera rutinaria.
Elección y momento de las muestras
para aislamiento
Aunque el virus se ha aislado a partir de tráquea, pulmón y
vísceras de pavipollos afectados, en gran medida el origen
más fructífero de virus han sido las secreciones nasaleso el
raspado tisular de los senos de las aves afectadas. Resulta
muy importante obtener las muestras lo antes posible des-
pués de la infección. Con poca frecuencia tiene éxito el
aislamiento del virus a partir de aves que muestran signos
graves; presuntamente, los signos extremos resultan por
infecciones bacterianas accidentales en aves predispuestas
por una infección viral más temprana. Tal vez esto explica
la falta de éxito en el aislamiento viral en pollos con SCH,
puesto que los signos característicos parecen deberse a una
infección secundaria por Escherichia coli.
. 571
Procedimientos de aislamiento
Suspensiones a 20% (v/v) de secreciones o exudados nasa-
les y material de los senos en solución salina amortiguada
con fostato y conteniendo antibióticosj se conservan a tem-
peratura ambiente durante I a 2 horas, clarificando mediante
centrifugación a I 000 x g por 10 minutos, y luego se pasa
a través de un filtro de membrana con una porosidad de
450 nm. Deben inocularse huevos de embrión de pollo
libres de patógeno específico, de 6 a 7 días de edad, por
medio del saco vitelino. Los cultivos de órgano traqueal
provenientes de embriones de pollo o pollitos son suscepti-
bles a la infección, pero por lo general resultan ser más
sensibles aquéllos de pavos y deben utilizarse si se originan
de parvadas libres de patógenos específicos o por lo me-
nos de una parvada libre de anticuerpos específicos. Deben
utilizarse pasajes ciegos empleando líquido alantoico-am-
niótico obtenido 10 días después de la inoculación o líquidos
supernadantes de cultivos de órganos traqueales, siete días
después de la inoculación. En el pasaje hacia los huevos, el
virus ocasiona primerQ el crecimiento deficiente del em-
brión; después de 4 a 5 pasajes ocasiona la muerte de modo
consistente. En cultivos de órgano, el virus puede ocasionar
ciliostasis luego de 2 a 3 pasajes.
Los virus se adaptan, por lo que resultan mortales para
los embriones u ocasionan una rápida ciliostasis, creciendo
sólo a bajos títulos. En esta etapa, por lo general son capaces
de crecer en cultivos celulares de FEP, aunque la producción
de los efectos citopáticos totales puede requerir más pasajes
en dichas células. Los virus adaptados a los cultivos de FEP
crecen en grandes títulos, permitiendo que las pruebas de
microscopia electrónica y de NV con antisuero especifico,
confirmen la identidad del virus. Como una alternativa,
pueden efectuarse pruebas de NV en cultivos de órgano
traqueal, observándose la inhibición de la ciliostasis por
medio de! antisuero especifico.
Diagnóstico diferencial
La actividad en las pruebas de HA viral puede deberse a
cualquiera de los nueve serotipos de paramixovirus aviares
o cualquiera de los subtipos de hemaglutinina tipo A in-
fluenza 15, que se sabe infectan a las aves. La demostración
de que el virus es de un serotipo específico puede, por lo
general, llevarse a cabo por una simple prueba de 1H con
antisueros policlonales específicos.
El NDV (PMV-1) muestra cierta reacción cruzada en
pruebas de IH con varios de los demás serotipos de parami-
xovirus, en especial aislamientos de PMV -3 de psitácidas,
con antisueros policlonales (11). Mientras que se pueden
eliminar en gran medida errores en el diagnóstico al utilizar
sueros control y antígenos en pruebas convencionales, el
empleo de antícuerpos monoclonales en el diagnóstico de
rutina puede dar resultados inequívocos.
Caracterización del virus
Para la EN, la presencia muy diseminada de cepas lentóge-
nas en aves silvestres y la utilización de tales virus en
vacunas vivas significa que el aislamiento del NDV no es
suficiente para confirmar un diagnóstico de la enfermedad.
Para tales confirmaciones y satisfacer los requerimientos
572 . Enfermedades de las aves (Capítulo 20)

Ulster 2C Lentógena 0.0 0.0 >150

Queensland V4 Lentógena 0.0 0.0 >150
Hitchner 81 Lentógena 0.2 0.0 120
F Lentógena 0.25 0.0 119
La Sota Lentógena 0.4 0.0 103

H Mesógena 1.2 0.0 48

Mukteswar Mesógena 1.4 0.0 46
Roakin Mesógena 1.45 0.0 68
Beaudette C Mesógena 1.6 1.45 62
GB Texas Velógena 1.75 2.7 55
NY perico 701811972 Velógena 1.8 2.6 51
Italiana Velógena 1.85 2.8 50
Milano Velógena 1.9 2.8 50
Herts '33/56 Velógena 2.0 2.7 48
Pichón/1 nglaterra/561/83 1.5 0.0 120
Pollos/lnglaterra/702/84 1.9 2.1 60

.Nota: Datos de (10, 28)

IPIC = índíce de patogenicidad intracerebral en pollos de un día de edad.
t IPIV = índice de patogenicidad intravenosa en pollos de seis semanas de edad.
TPM = tiempo promedio de muerte (hr) para embriones de pollos infectados con una dosis letal mínima de virus.
=!:

reglamentarios que pueden estar vigentes (51), es necesario
hacer una mayor caracterización del virus como lo es la
prueba de patogenicidad.
Pruebas de patogenicidad
La importancia y el impacto de un aislamiento de NDV se
relacionade maneradirectacon la virulencia del aislamiento.Ya
que el cuadro clínico puede no ser una medida confiable en
cuanto a virulencia verdaderadel virus, es necesarioefectuar
pruebas de laboratorio de patogenicidad del virus. En la
actualidad se utilizan tres pruebas in vivo para este propósito:
1) tiempo promedio de muerte (TPM) en huevos, 2) IPIC
(pruebas de índice de patogenicidad intracerebral en pollos
de un día de edad) y 3) IPIV (pruebas de índice de patoge-
nicidad intravenosa en pollos de seis semanas de edad).
Los ejemplos de los valores obtenidos por medio de
estos tres métodos se muestran para algunas cepas de NDV
bien caracterizadas en el cuadro 20-2.
Se han hecho algunas modificaciones de esta prueba
para propósitos específicos. Por ejemplo, Hanson, (134),
utilizó un método similar a la prueba de IPIV, las cuales
incluyen raspados de la cloaca y conjuntiva de pollos de
ocho semanas con líquido alantoideo no diluido para
distinguir entre virus de la ENVV y los demásvirus velógenos.
Aunque estas pruebas de patogenicidad prueban ser
invaluables para distinguir entre virus vacunales, enzoóti-
cos y epizol'Jticosdurante brotes, existen algunos obstáculos
en estas pruebas y dificultades en la interpretación de
los resultados. Por ejemplo, Pearson y colaboradores (2 18),
citaron 10 aislamientos de NDV de palomas que tenían
valores IPIC entre 1.2 y 1.45 y una variedad de valores
IPIV de O a 1.3, lo cual sugiere que los virus pueden ser
por lo menos mesógenos; sin embargo, el TPM más bajo
registrado fue de 98 horas, una característica de los virus
lentógenos. Además, el trabajo deAlexandery Parsons(17),
en aislamientos de NDV (PMV-I) de palomas, mostraron
que aumentaron tanto los valores IPIC y de IPIV después
del paso en pollos o embriones de pollo. Esto sugiere que
los aislamientos de aves diferentes a las domésticas, pueden
no manifestar su virulencia potencial para pollos en pruebas
de patogenicidad convencional.
Pruebas in vitro para patogenicidad
Sólo los NDV presentan aminoácidos adicionales básicos
en el sitio de desdoblamiento de la proteína de fusión que
se vuelven infecciosos por medio de proteasas no similares
a la tripsina. Por tanto Rott (232), sugirió que la capacidad
de aislamientos del NDV de formar placas en sistemas de
cultivo celular en ausencia de tripsina representa un método
sencillo in vitro para la detección de virus virulentos.
Perfiles de propiedad viral
En los aislamientos de NDV hay una notable variación en
las propiedades biológicas y bioquímicas (véase Etiología),
y algunos investigadores utilizaron estas propiedades para
desarrollar distintos perfiles que posibilitaran agrupar los
virus para propósitos de diagnóstico (45, 134). En circuns-
tancias específicas algunas propiedades por sí solas pueden
ser suficientes para distinguir entre aislamientos avirulentos
y virulentos, y se emplean en diagnóstico.
Anticuerpos monoclonales
Ademásde su empleoen el diagnósticode rutina, sepuede
usar un cuadro de pruebas de Mab para caracterizar
y agruparaislamientoscon el fin de establecerlos perfiles.
Tal tipificación con basesantigénicasrepresentaun buen
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
instrumento para el diagnóstico y epizootiología, que
permite una rápida agrupacióny diferenciaciónde aisla-
mientosdel NDV (26, 234).
PREVENCiÓN Y CONTROL
Sin importar si se aplica el control en el ámbito internacio-
nal, nacional o en granjas, el objetivo es prevenir la infec-
ción de las aves susceptibles o reducir la cantidad de aves
susceptibles por vacunación. Para la primera estrategia debe
tomarse en cuenta cada forma de diseminación de la enfer-
medad para elaborar políticas preventivas.
Políticas de control internacíonal
La cria de aves en granja y la comercialización de sus
productos, se organiza en la actualidad con bases interna-
cionales, muchas veces ba.iola administración de compañias
multinacionales. Existe un deseo de comercializar tanto
productos de origen avicola como material genético.
No obstante, la amenaza de la EN es una gran restricción
para tal comercialización. Bennejean (51) consideró que el
control mundial de la EN sólo será posible si todos los países
informan de los brotes en su territorio a las agencias inter-
nacionales. Los acuerdos internacionales sobre éstos y otros
puntosno son sencillos debido a la enorme variación en el grado
de vigilancia de la enfermedad en los diferentes paises.
Un prerrequisito para formular las politicas de control,
en particular internacionalmente, es que exista un acuerdo
con lo que constituye la enfermedad y a qué virus se pueden
aplicar las politicas de control. Algunos países no vacunan
y no quieren introducir ninguna forma de NDV en su
industria avícola. Otros permiten sólo vacunas vivas espe-
cificas y consideran inaceptables algunas vacunas virulen-
tas. Todavía otros países tienen la presencia continua de
virus muy virulentos circulantes, que no muestran la enfer-
medad manifiesta por la vacunación. Bennejean (51) sugirió
que cualquier infección con virus que tengan un IPIC mayor
de 0.7 se debe informar como un brote de EN. Esta defini-
ción tal vez sea aceptable en países donde sólo se emplean
las vacunas lentógenas e inactivadas, pero por completo
inaceptable donde se utilizan vacunas mesogénicas o donde
hay virus mesógenos enzoóticos. Sin embargo, esta defini-
ción ha sido adoptada por los países de la Unión Europea
para la aplicación de medidas de control obligatorias (89).
Polítícas de control nacional en EUA
En Estados Unidos, las políticas de control se dirigen a
prevenir la introducción del virus y la diseminación de la
enfermedad en el país. Para prevenir la introducción de
NDV, casi todos los paísestienen restricciones de comercia-
lización en productos avícolas, huevos y aves domésticas
vivas; éstas pueden variar mucho.
Debido a la relación entre aves de jaula exóticas y la
diseminación de EN durante la panzootia de 1970 a 1974
(104, 273) Y la capacidad conocida de las aves psitácidas
para excretar NDV por muchas semanas después de la
. 573
infección (98), la mayor parte de los países importadores
han establecido procedimientos de cuarentena para las im-
portaciones.
La panzootia de EN (PMV -1) en palomas de carrera en
el decenio de 1980{272), ocasionó una situación única, en
vista de la diseminación potencial en las aves domésticas
(281). Debido a la gran cantidad de competencias interna-
cionales de palomas que tienen lugar cada año, se crearon
las políticas nacionales en algunos paises que incluyen
prohibición de competencias, restricción de competencias u
obligación de vacunar a las palomas participantes.
En muchos paises se dispone de legislación para con-
trolar la posible presentación de los brotes de EN. Algunos
paises han adoptado políticas de erradicación por medio del
sacrificio obligatorio de las aves infectadas, sus contactos y
productos. Tales politicas, por lo general, comprenden res-
tricciones del movimiento o comercialización de aves
en un área de cuarentena definida alrededor del brote. Otros,
requieren vacunación profiláctica de las aves, aún en ausen-
cia de brotes, mientras que algunas más tienen una politica
de vacunación en anillo alrededor d los brotes para esta-
blecer una zona de amortiguación.
Higgins y Shortridge (143), destacaronla importancia de
crear politicas de control para cada pais y prevenir la apli-
cación dogmática de políticas con éxito en una nación para
otra que puede diferir social, económica y climáticamente.
Control y prevención a nivel de granja
Tal vez los factores fundamentales para prevenir la intro-
ducción de NDV y su diseminación durante los brotes, se
encuentran en las condiciones en las cuales se crían las
aves y en el grado de bioseguridad que se practique en la
granja. El capítulo l proporciona una discusión completa de
la prevención de enfermedades por medio de prácticas de
sanidad y seguridad.
Control para otros paramixovirus aviares
Muy pocos, si es que hay algunos, de los países tienen
políticas de control nacional para los demás paramixovirus
aviares, aunque en algunos se permite la vacunación para
virus PMV-3. Por tanto, a pesar del frecuente aislamiento
de virus PMV -2 y PMV -3 de aves paserinas y psitácidas en
cuarentena (9), por lo general se hace muy poco para res-
tringir la introducción de tales aves.
En las granjas, las casetas a prueba de aves reducirían
en gran parte la posibilidad de que aves silvestres introduz-
can paramixovirus como PMV -2. Otras medidas preventi-
vas tomadas para NDV se aplicarían por igual a otros tipos
de PMV. Lang y colaboradores (170), sugirieron la despo-
blación para parvadas de pavos infectados con virus PMV-2
si se complicaba con otros microorganismos.
Control para los neumovirus aviares
La rinotraqueítis del pavo se exacerba por las prácticas de
manejo deficientes, como ventilación inadecuada, sobrepo-
blación, condiciones inadecuadas de la cama, deficiente
higiene general y mezcla de grupos de edad (93, 259).
El despicado y la vacunación con NDV, si se realizan en un
574 . Enfermedades de las aves
momento crítico, también podrían aumentar la incidencia y
gravedad de los signos clínicos y la mortalidad. Andral
y colaboradores (31) enfatizaron la dificultad en erradicar a
RTP de sitios multiedad, donde no podría lograrse una
limpieza y desinfección completas.
Los intentos por tratar a RTP y SCH con antibióticos
ha tenido resultados variados. Se ha logrado cierto éxito al
reducir la gravedad de la enfermedad con algún antibiótico,
presuntamenteal controlar las bacterias secundariasacciden-
tales (93, 130). Sin embargo, en Gran Bretafia los intentos
similares en el tratamiento de la enfermedad han tenido poco
éxito (32, 260).
Vacunación para la enfermedad
de Newcastle
De manera ideal, la vacunación contra la EN resultaría en
inmunidad contra la infección y replicación del virus. En rea-
lidad, la vacunación contra la EN por lo general, protege al
ave de consecuencias más graves de la enfermedad, pero la
replicación viral y la diseminación se seguirían presentando,
aunque en un grado reducido (127, 215, 270).
Allan y colaboradores (28), hicieron una descripción
completa de todos los aspectos de la vacunación de la EN y
la producción de vacunas. Más recientemente, sepublicaron
revisiones detalladas por Meulemans (192) en cuanto al uso
de vacunación en el control de EN, por Cross (91) respecto
a la producción de vacunas, y por Thornton (262) referente
al control de calidad de vacunas.
Se debe destacar que no hay circunstancias en las
cuales la vacunación se pueda considerar como una alterna-
tiva de prácticas de buen manejo, bioseguridad o buena
higiene en la cría de aves de granja domésticas.
Aspectos históricos de la vacunación
Los primeros estudios demostraron que el material infectante
inactivado confería protección en pollos inoculados, pero los
problemas en la producción y estandarizacióneliminaron su
uso a gran escala. Los estudios en el decenio de 1930 de la
atenuaciónde cepasvirulentas deNDV por Iyery Dobson (128,
152)permitieron desarrollar vacunas a partir de cepas mesó-
genas que todavía se empleanen algunaspartesdel mundo.
La identificación de la EN en EVA favoreció, inicial-
mente el uso de vacunas inactivadas (147). La última obser-
vación de que algunos de los virus enzoóticos originaron
sólo la enfermedad benigna resultó en el desarrollo de la
vacuna viva mesógena por Roakin (49) y, de manera subse-
cuente, las cepas más benignas Hitchner Bl (146) y La Sota
(115) las cuales son las vacunasmás ampliamente utilizadas.
Las vacunas inactivadas, por lo general con virus ad-
sorbido en hidróxido de aluminio, fueron muy empleadas
en Europa durante la panzootia de 1970 a 1974, pero su
pobre rendimiento resultó en la adopción de vacunación
viva con B 1 y La Sota en casi todos los países. Esta panzoo-
tia también impulsó el desarrollo de vacunas inactivadas
modernas basadas en emulsiones oleosas, las cuales se ha
probado que son más eficaces.
Polítícas de vacunacíón
Algunos gobiernos tienen legislación que afecta el
uso v control de calidad de las vacunas. Las políticas varían
(Capítulo 20)
mucho, de acuerdo con el estado enzoótico o amenaza po-
tencial de NDV.
Algunos países, como Dinamarca, prohíben el uso de
cualquier vacuna, mientras otros, por ejemplo, Holanda,
estimulan la vacunación de todas las aves. Los países de la
Unión Europea han legislado para definir la patogenicidad
de los virus que se permitirán usar como vacunas en los
estadosmiembros. El Master Seedde las vacunas vivas debe
probarse en condiciones de dosis específica y demostrar que
tiene un valor IPIC menor a 0.4 mientras que el Master Seed
de los virus utilizados en vacunas inactivadas debe poseer
un valor IPIC menor a 0.7 (90).
Vacunas vivas
Cepas vira/es
Es conveniente dividir las vacunas de NDV vivas en dos
grupos lentógenas y mesógenas; estas últimas son mejores
para vacunaciones secundarias de aves por su mayor viru-
lencia (cuadro 20-3). Sin embargo, aun dentro del grupo
Icntógeno hay una considerable variación en la virulencia,
como lo demostraron Borland y AlIan (54), quienes desa-
rrollaron una prueba de índice de estrés para medir los
efectos potenciales de las vacunas en aves susceptibles. La
respuesta inmunitaria aumenta conforme es mayor la pato-
genicidad de la vacuna viva (227). Por tanto, para obtener
el grado deseado de protección sin reacciones graves, son
necesarios programas de vacunación que incluyan el uso
secuencial de virus virulentos de manera progresiva, o virus
vivos seguidos por vacunas inactivadas. Por lo general, se
utilizan vacunas vivas y sus índices de patogenicidad se en-
listan en el cuadro 20-3.
Aplicación de vacunas vivas
El objetivo de las vacunas vivas es establecer una infección
en la parvada, preferiblemente en cada ave al momento de
la aplicación. Los tratamientos en aves individuales como la
instilación intranasal, gotas en el ojo e inmersión del pico a
menudo se usan para vacunas. Las vacunas mesógenas, por
lo general, requieren inoculación por pinchazo en el pliegue
del ala o por inyección intramuscular.
El principal atractivo de las vacunas vivas es que
pueden administrarse por técnicas de aplicación masiva y
barata. Tal vez, el método más común de aplicación en todo
el mundo es por medio del agua de bebida. Por lo común,
se les retira el agua a los animales por cierto número de
horas, y despuésse aplica la vacuna en agua de bebida fresca
en concentraciones calculadas con mucho cuidado para dar
a cada ave una dosis suficiente. La adición de vacunas
en tanques de las cabeceras también se emplea con éxito.
La aplicación por medio del agua de bebida debe obser-
varse con cuidado, ya que el virus puede inactivarse
en ambientes muy cálidos, por impurezas en el agua e in-
cluso el tipo de tuberiao recipientes utilizados para distribuir
el agua. En cierto grado, se puede estabilizar la viabilidad
del virus agregando leche descremada en polvo al agua de
bebida (108).
La aplicación masiva de las vacunas vivas por
aerosoles y aspersión también es muy popular debido a la
facilidad con que se vacuna un gran número de aves en poco
tiempo. Es importante obtener el tamafto correcto de las
 Enfermedadde Newcast/ey otras infeccionespor... . 575
partículas controlando las condiciones bajo las cuales se
genera el aerosol (28, 192). La aplicación de aerosol, por lo
general, se limita a la segunda vacunación para evitar reac-
ciones vacunales graves. Los aerosoles gruesos de grandes
partículas no penetran con profundidad en el aparato respi-
ratorio de las aves y dan menor reacción, por esto, pueden
ser más accesibles para la aplicación masiva de vacuna en
animales jóvenes. La aspersión gruesa en aves de un día de
edad puede resultar en el establecimiento de la infección en
la parvada con el virus vacuna!, a pesar de la inmunidad
materna. No obstante ello, se cree que en estas circunstan-
cias las infecciones se establecen por vía nasal u ocular como
resultado de que las aves se tallan la cabeza en la espalda
de otras y no se debe necesariamente a la aspersión (192).
Los aerosoles y aspersores están disponibles de manera
comercial (162); en EUA se emplea mucho una cabina para
aspersión en pollos de un día de edad (110).
Una vacuna que se basa en el virus australiano V 4, se
desarrolló de manera específica para el uso en parvadas
rurales en países tropicales. El método recomendado para la
administración de la vacuna es en el alimento peleteado y
con cubierta que se les proporciona a los pollos. Pruebas
iniciales de laboratorio y de campo sugieren que este méto-
do es eficaz (87); no obstante, estudios posteriores han
registrado problemas relacionados tal vez con el tipo de
alimento utilizado como vehículo (255).
Ventajas y desventajas de la vacunación
con virus vivo
Las vacunas vivas, por lo general, se venden en liquido
alantoideo liofilizado de embriones infectados y son relati-
vamentebaratas,fáciles de administrar y permiten laaplicación
masiva. La inmunidad local se estimula por la infección
con virus vivo y la protección se da muy rápido despuésde la
. IPIC = índice de patogenicidad intracerebral en pollos de un día de edad.
t IPIV = índice de patogenicidad intravenosa en pollos de seis semanas de edad
* AER = aerosol, IP = inmersión del pico, AB = agua de bebida, 1M = intramuscular,
subcutánea, AS = aspersión, MA = membrana del ala
aplicación. Los virus vacunales se pueden diseminar de las
aves que se vacunaron hacia aquellas que no.
Tienen varias desventajas, la principal es que la vacuna
puede provocar la enfermedad, lo que depende de las con-
diciones ambientales y la presencia de infecciones compli-
cantes. Por esta razón, es importante el uso de un virus en
extremo benigno para la primera vacunación y de acuerdo
con el resultado, serán necesarias aplicaciones múltiples de
las vacunas. La inmunidad materna puede evitar el éxito
en la vacunación primaria con el virus vivo. Aunque la
capacidad del virus vacunal para diseminarse puede ser una
ventaja en la parvada, la diseminación a parvadas suscepti-
bles, en especial en granjas con varias edades, puede provo-
car graves problemas de enfermedad, particularmente si se
desarrollan infecciones duales con microorganismos exa-
cerbantes.
Las vacunas vivas se pueden inactivar con facilidad
por medio de químicos o calor y, si no se controlan con
cuidado durante la producción, pueden contener virus con-
taminantes.
Vacunas inactivadas
Métodos de producción
Por ]0 general, las vacunas inactivadas se elaboran en ]iqui-
do alantoideo infectante tratado con [3-propiolactona o for-
malina para matar al virus y se mezclan con un adyuvante
portador. Las t'rimeras vacunas inactivadas se produjeron
con adyuvantes de hidróxido de aluminio, pero e] desarrollo
de vacunas emulsionadas en sustancias oleosas propor-
cionaron una mayor ventaja. Las diferentes vacunas
emulsionadas en aceite varian en su formulación de emulsifi-
cadores, antigeno y proporciones de agua-a-aceite, la mayor
parte actualmente emplean aceite mineral (91).
IN = intranasal, 10 = intraocular, Oral = en el alimento, SC =
576 Enfermedades de las aves
Varios inóculos de virus usados en la producción de
vacunas emulsionadas en aceite incluyen Ulster 2C, Bl, La
Sota, Roakin y varios virus virulentos. El criterio de selec-
ción debe ser la cantidad de antígeno producido cuando el
virus está creciendo en embriones. Los virus apatógenos crecen
a títulos más altos (122); por lo tanto, parece ser innecesario
el riesgo de utilizar virus virulentos para los pollos.
Se pueden incorporar uno o más antígenos a la emul-
sión con NDV y las vacunas bivalentes o polivalentes
pueden incluir virus de bronquitis, virus de infección de la
bolsa de Fabricio, virus del síndrome de ba.ia de postura y
reovirus (192).
Aplicación de vacunasinactivadas
Las vacunasinactivadasse administranpor inyección,ya
seaintramuscularo subcutánea.
Ventajas y desventajas
de las vacunas inactivadas
Las vacunas inactivadas son mucho más fáciles de alma-
cenar que las vacunas viables. Es costoso producirlas y
aplicarlas porque requieren de mano de obra para su aplica-
ción; se puede compensar el trabajo y su costo de manera
parcial con el uso de vacunas polivalentes. Las vacunas
inactivadas en emulsiones oleosas no se afectan de manera
adversa por la inmunidad materna como las vacunas vivas
y pueden usarse en pollos de un día de edad (59). El control
de calidad de las vacunas inactivadas a mel!Udo es díflcil y
los aceites minerales utilizados pueden ocasíonar graves
problemas al vacunador sí se inyecta de manera accidental
(258). La princípal ventaja de las vacunas inactivadas son
el bajo grado de reacciones adversas en las aves vacunadas,
la capacidad para emplearlas en situaciones en que no se
pueden utilizar las vacunas vivas, en especial si existen
patógenos complicantes, y los muy altos grados de anticuer-
pos protectores de larga duración que se pueden obtener.
Programas de vacunación
Las políticas gubernamentales pueden controlar los pro-
gramas de vacunación y las vacunas. Siempre deben
elaborarse para adecuarlas a la situación de la enfermedad
prevalente y otros factores, los cuales incluyen la díspo-
nibilidad de la vacuna, inmunidad materna, uso de otras
vacunas, presencia de otros microorganismos, tamaño de
la parvada, expectativa de vida de la parvada, mano
de obra disponible, condiciones climáticas, historia de
vacunaciones y costo.
El momento de vacunación de pollos de engorda
puede ser en especial dificil debido a la presencia de
anticuerpos maternos. Por su corto periodo de vida, las
aves de engorda, algunas veces, no se vacunan en países
donde es bajo el riesgo de NO.
La vacunación de aves de postura siempre requiere
de más de una dosis de vacuna para conservar la inmunidad
durante toda la vida de las aves (28). Los programas
actuales dependen de las condiciones locales. En muchos
países, las costumbres locales o las circunstancias resul-
tan en poca vacunación, sobrevacunación o errores en el
momento de aplicación, todo lo cual puede traer conse-
cuencias graves. Los problemas y presiones que puede
enfrentar el granjero de aves en países en desarrollo con
(Capítulo 20)
clima tropical, muchasvecespuedenresultaren lo que se
llamaabusovacunal (143).
Interpretación de la respuesta vacunal
Para NOV, la respuesta inmunitaria, por lo general, se
calcula por los títulos de IH obtenidos. La sola vacunación
con virus lentógeno vivo provocará una respuesta en aves
susceptibles de casi 24 a 26, pero los títulos de IH son hastade
2110 más, obtenidos después del programa de vacunación
con vacuna emulsionada en aceite. Los títulos obtenidos y
su relación con el grado y duración de la inmunidad para
cualquier parvada y programa son dificiles de predecir.
Allan y colaboradores (28), presentaron predicciones del
resultado del desafio de pollos jóvenes vacunados con NOV
muy virulento.
Vacunación de otras aves domésticas
Aunque las vacunas desarrolladas de manera primaria para
aves pueden utilizarse de manera eficaz en otras especies,
pueden haber algunas diferencias en las respuestas. Por
ejemplo, los pavos por lo general, muestran una respuesta
más baja y, como resultado, muchas veces se vacunan
primero con La Sota seguida por vacuna emulsionada
en aceite (60). Sin embargo, hay evidencia de que La Sota
puede ocasionar algunas reacciones en el aparato respirato-
rio (192), Y la vacunación en aerosol con virus lentógenos
provoca lesiones patológicas de la tráquea (1). Todavía se
hace bastante investigación de los programas de vacuna-
ción, que comprenden vacunas vivas e inactivadas para su uso
enpavos(158,164).
Las gallinas de Guinea y las perdices se vacunan con
éxito mediante La Sota y vacunas emulsionadas en aceite.
Se han llevado a cabo investigaciones considerables de
vacunas más adecuadas y programas para palomas debido
a la panzootia que se presenta en estas aves durante el
decenio de 1980 (272).
Desarrollos a futuro
La tecnología recién desarrollada de biología molecular
ha facilitado el entendimiento de la patogenicidad (233)
y antigenicídad (234) del NDV y el desarrollo de clonación
de los genes que se ven más implicados (199). Los gru-
pos que investigan en esta área han comunicado inmu-
nización protectora con el gen HN expresado en células
de viruela aviar (55) recombinante y aviares recombi-
nantes(88) o del gen F expresado en viruela aviar (56,261),
virus vaccinia (197), viruela de la paloma (172) Y herpesvirus
del pavo (203).
La capacidad de las pruebas de Mab para detectar
variación antigénica en aislamientos del NDV puede tener
una relevante aplicación en medir las relaciones antigénicas
entre los virus de campo y los vacunales, y asegurar la
similitud entre éstas.
Vacunación para
otros paramixovirus aviares
Los otros paramixovirus aviares no ocasionan enfermedad
evidente con alta mortalidad y por lo tanto, su impacto
económico es considerablementemenor que el provocado por
NOV. Sin embargo, los problemas en la producción de hue-
vo que se relacionan con infecciones en pavos por virus
 Enfermedad de Newcastle y otras infecciones por.
PMV -3 pueden ser lo bastante graves para requerir la vacu-
nación; por varios años, las vacunas emulsionadas oleosas
para este serotipo están disponibles en Europa y en EVA
(57,99). Parecenser eficaces en prevenir las graves pérdidas
en la producción de huevo relacionadas con infecciones por
PMV-3 en pavas de postura.
Vacunación para los
neumovirus aviares
En la actualidad,se disponecomercialmentede vacunas
inactivadasy vivas atenuadas.Los problemasen repro-
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de atenuación resultara dificil, pero ahora varios grupos
han informado la atenuación del virus de RTP y del uso efi-
cazdetalesviruscomovacunas
(68,82,83,84,280).
Se han utilizado vacunas vivas e inactivadas basadas
en virus de RTP, tanto en pavos como en pollos, pero los
resultados han sido variables (171, 213). Actualmente no re-
sulta claro si el aparentefracasovacunal se debea la variación
antigénica de los neumovirus aviares (véase antes), a la
interferencia por otras infecciones con otros microorganis-
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 B. W Calnek,R.E. Lugmbuhly C.F.Helmboldt
INTRODUCCiÓN
La encefalomielitis aviar (EA) es una enfermedad infeccio-
sa viral que afecta a los pollos pequeftos, faisanes, codorni-
ces y pavos. Se caracterizapor ataxia y temblores rápidos, en
especial de la cabeza y el cuello; debido a lo último, fre-
cuentemente se llama temblor epidémico.
No se ha comprobado que esta enfermedad tenga
alguna importancia en salud pública. La enfermedad fue de
gran importancia económica para la industria avícola con
anterioridad al uso generalizado de vacunas comerciales a
principios del decenio de 1960.
HISTORIA
Jones (42, 43) encontró por primera vez EA en 1930 en
pollitos comerciales Rhode Island Red de dos semanas de
edad que mostraban temblores. En 1931, se observaron
dos brotes adicionales en pollitos de 1 y 4 semanas de
edad criados en granjas distintas, pero originarios de la
misma parvada de reproductoras.
Durante los dos años siguientes hubieron brotes
adicionales en Connecticut, Maine, Massachusetts y New
Hampshire, que condujeron a que la EA se conociera como
Enfermedad de Nueva Inglaterra.
En 1934, Jones (43) reprodujo la enfermedad en
pollos susceptibles mediante la inoculación intracerebral
(IC), con filtrados de material encefálico proveniente de
casos espontáneos. No obstante, no fue hasta mediados
del decenio de 1950, en que Schaaf informó del primer
control de la enfermedad con éxito por medio de inmuni-
zación (74). La epizootiología de la EA fue más clara a partir
de Calnek y colaboradores en 1960 (19), Y al rápido desa-
rrollo posterior de una vacuna de administración oral (20).
Tannock y Shafren (89) y van der Heide (92) proporcionan
detalles históricos adicionales.
585
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La encefalomielitis aviar se desarrolla casi de hecho a nivel
mundial (véase 89, 92).
Por último, casi todas las parvadas se infectan con el
virus, pero es muy baja la incidencia de la enfermedad
clínica, a menos que no se vacunen las parvadas de repro-
ductoras y se infecten despuésde que se inicie la producción
de huevo.
. ETIOLOGíA
Características del virus
Jones (43) fue el primero en demostrar que el virus de la
encefalomielitis aviar (AEV) era filtrable. Olitsky y Bauer
(67) y Butterfield y colaboradores (13) encontraron que el
diámetro del virus, con base en estudios de filtración, varia-
ba de 20 a 30 nm, o de 16 a 25 nm respectivamente.
Mediante el examen del AEV purificado por mi-
croscopia electrónica (ME), Gosting y colaboradores (31)
descubrieron que. los viriones tienen perfiles hexagonales
con carencia de envolturas, y un diámetro de 24 a 32 nm;
más adelante, estudios de ME efectuados por Tannock
y Shafren (88) determinaron que el diámetro medio es de
26.1:t 0.4 nro.
Las formaciones cristalinas observadas en las células
de Purkinje, provenientes de cerebros de pollos infectados,
tenían partículas con diámetros estimados de 22 nm (21) a
25 nm (33). Gosting y colaboradores (31) detectaron ulte-
riormente una simetria de cinco veces con 32 o 42 capsó-
meros, en contraste con una comunicación anterior de
Krauss y Ueberschaer (48) quienes propusieron una sime-
tria icosaédrica con sólo 12 capsómeros.
El virus tiene una densidad sostenida de 1.31 a
1.33 g/rol (13, 31, 88) Y un coeficiente de sedimentación
de 148 S (31). El virus es resistente al cloroformo, ácido,
tripsina, pepsina y DNasa, y está protegido contra efectos
586 . Enfermedades de las aves
del calor por iones de magnesio divalente (8, 13). Con base
.enestas características y la resistencia del AEV a la DN asa,
Butterfield y colaboradores (13), sugirieron que puede
clasificarse como un enterovirus perteneciente a la familia
Picornaviridae.
La evidencia confirmatoria de que el AEV es un virus
RNA, proviene de estudios que demuestran que la replica-
ción viral in vitro no resultó afectada por el inhibidor del
DNA, 5-bromo-2'-deoxyuridine (80). Tannock y Shafren
(88) detectaron inicialmente cuatro proteínas específicas de
virus (VP l a 4) con pesos moleculares de 43 000, 35 000,
33 000 Y 14 000, respectivamente. Sin embargo, en un
informe posterior, estos autores observaron (79) que una de
estas proteínas era de hecho ovalbúmina contaminante, y
que los otros tres VPs (1 a 3) resultaban similares a las de
los poliovirus. También comunicaron que no había diferen-
cias entre un aislamiento de campo y el virus de la cepa Van
Roekel (VR), adaptado en embrión, cuando se les comparó
utilizando una prueba de radioinmunoprecipitación, al man-
tener las comparaciones tempranas de las propiedades fisi-
cas, químicas y serológicas de los dos tipos de virus por
Butterfield y colaboradores (13).
Propiedades biológicas
Aunque todos los aislamientos de AEV son similares de
manera serológica, existen dos patotipos de virus diferentes.
Uno representado por las cepas de campo naturales, es
enterotrópico. Estas cepas infectan con facilidad a los pollos
por la vía oral y se diseminan por las heces. Resultan
relativamente no patógenos, excepto en pollitos suscepti-
bles infectados por transmisión vertical o mediante una
transmisión horizontal temprana, en donde manifiestan sig-
nos neurológicos. Luego de la infección experimental por
medio de inoculación intracerebral de pollos susceptibles,
también se desarrolla enfermedad neurológica.
Las cepas adaptadas en embrión constituyen el otro
patotipo. Estos virus son altamente neurotrópicos y originan
graves signos neurológicos luego de la inoculación intrace-
rebral (incidencia variable) o por las vías parenterales como
la inoculación intramuscular o subcutánea (incidencia va-
riable). No infectan por medio de la vía oral, excepto con
dosis muy altas y no se diseminan de manera horizontal (17,
40,41,59,79,98). La adaptación puede desarrollarse luego
de pasajes múltiples en embriones de pollo libres de anti-
cuerpos(20, 58, 102),probablemente, como resultadode la
selección de mutantes de laboratorio (58). La cepa adaptada
que se utiliza con mayor frecuencia es la cepa VR, la cual
tiene pasajes repetidos por inosculación intracerebral de
pollos (93). La cepa VR todavía tenía el genotipo de las
cepas adaptadas, cuando se inoculó primero en embriones
después de 150 pasajes en pollo (16, 85).
Ambos patotipos pueden replicarse en embriones
derivados de parvadas susceptibles, pero las cepas natu-
rales no originan signos evidentes o lesiones macros-
cópicas. Por otro lado, las cepas adaptadas son patógenas
para los embriones, ocasionando distrofia muscular (figura
21-1) e inmovilización de los músculos esqueléticos (16,
45). En cerebros de embriones inoculados 3 a 4 días de
posinoculación (PI), se detectó el virus y los títulos máxi-
mos se observaron a los 6 a 9 días de PI (10, 16). Los
(Capítulo21)
cambios histopatológicos en embriones infectados con virus
adaptados a huevo, se han descrito como uniformes en
carácter, pero variables en intensidad y localización consis-
tiendo en encefalomalacia y distrofia muscular (45). Los
cambios musculares consistieron primordialmente de infla-
mación eosinofilica y necrosis, fragmentación y pérdida
de la estriación de las fibras afectadas, con proliferación
sarcolemal e infiltración heterófila poco frecuentes. Las
lesiones neurales se caracterizaron por edema local intenso,
gliosis, proliferación vascular y picnosis.
Sistemas de huéspedes de laboratorio
Los virus pueden propagarse en pollitos, embriones de pollo
provenientes de las parvadas susceptibles y en una variedad
de sistemas de cultivos celulares. Los pollos y em-
briones deben provenir de una parvada susceptible, excepto
en el caso de pollitos con fines de inoculación intracerebral.
En embriones, se han utilizado varias vias de inoculación
(45, 85, 102), pero por lo general se prefiere al saco vitelino
como la via de elección. Sólo con las cepas adaptadas se
observan lesiones macroscópicas (véase sección anterior).
Tannock y Shafren (89) revisaron numerosos informes acer-
ca de la propagación de AEV en cultivos celulares, empe-
zando con la primera replicación con éxito de la cepa VR
de AEV en cultivos de cerebro de embrión de pollo en 1967
realizada por Mancini y Yates (53). De manera subsecuente,
se utilizaron fibroblastos, células de riñón y de neuroglia de
embriones de pollo y células pancreáticas de pollos jóvenes,
para cultivar tanto a las cepas adaptadas del virus como a
las de campo (3, 46, 47, 54, 55, 64, 73). Los títulos, en
particular con las cepas naturales resultaron bajos por lo
general (excediendo raras veces de 103.5DIE50/mL) Y no se
ha informado de efectos citopáticos. La replicación en cul-
tivos celulares se detecta mediante la inoculación de embrio-
nes (sólo cepasadaptadas)o por medio del uso de pruebaspara
antígenos, utilizando pruebas de inmunot1uorescencia o
Figura 21-1 Los embriones de pollos que se encuentran a
la derecha se inocularon por medio del saco vitelino con la
cepa Van Roekel del virus de la encefalomielitis aviar, en el
sexto día de incubación. A la izquierda, se encuentran
embriones control. Los embriones afectados, examinados al
día 18 de incubación, mostraban extrema distrofia muscu-
lar(más evidente en el embrión con la piel removida) y rigidez
en las piernas.

ELISA. Nicholas y colaboradores (64), sugirieron que las
células de la neuroglia de embriones de pollo pueden pro-
porcionar un sustrato excelente para la producción de anti-
geno AEV, adecuado para pruebas serológicas como
inmunodifusión o ELISA. Shafren y Tannock (79) compa-
raron la cepa VR, un aislamiento de campo y una vacuna por
su capacidad para crecer en cultivos de cerebro de embrión
de pollo; los titulos con la cepa VR, despuésde un eclipse de
dos días fueron 8 a 10 veces mayores que aquellos con otras
cepas,y el virus se relacionó bastante con la célula. Abe (1)
fracasó en demostrar la replicación de AEV en una variedad
de líneas de células de mamífero establecidas.
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El virus de la encefalomielitis aviar tiene un rango limitado
de huéspedes.Los pollos, faisanes, codornices y pavos han
fallecido por la infección desarrollada de manera natural
(véanse revisiones 11, 92). La infección experimental en
pollitos de codorniz (32), originó signos clínicos y la infec-
ción se diseminó hacia las codornices reproductoras en la
misma nave. La infección de los adultos resultó en una
producción de huevo e incubabilidad menores y en el desa-
rrollo de EA clínica en pollitos de codorniz recién nacidos
de huevos puestos durante el brote. En pavos, la enfermedad
es básicamente la misma que en pollos (35). Se ha infectado
también de manera experimental a patitos, pavipollos, pi-
chones y gallinas de Guinea jóvenes. Ratones, cobayos,
conejos y monos fueron refractarios al virus introducido
intracerebralmente (56, 63, 68, 94, 95). Van Steenis (97),
encontró anticuerpos contra EA V de ocurrencia natural en
sueros de perdices, faisanes y pavos, pero no en sueros de
pinzones, gorriones, estorninos, pichones, grajos, colmejas,
palomas o patos. Las últimas cuatro especies tampoco de-
sarrollaron anticuerpos después de la exposición oral al
EAV. Bodin y colaboradores (4) compararon faisanes adul-
tos y perdices rojas y grises en lo referente a la sensibilidad
a la inoculación intramuscular u oral-nasal con la cepa VR del
virus. Todas se infectaron, pero la intensidad de la enferme-
dad, con base en signos y lesiones,fue mayor en las perdices
grises y menor en los faisanes. Los huevos embrionados de
las tres especies también fueron susceptibles a la infección.
Transmisión
La vla IC de inoculaciónha dado los resultadosmásconsis-
tentes en la reproducción de EA en pollos. Otras vlas a través
de las cuales se ha establecido experimentalmente la
infección son la intraperitoneal, subcutánea, intradérmica,
intravenosa, intramuscular, intrasiática, intraocular, oral
e intranasal (13,19,25,44,66,76,94).
En condiciones naturales EA es básicamente una in-
fección entérica (19). La ingestión es la vla usual de entrada
(19,34); la vlade exposición a través de las vías respiratorias
tal vez no seatan importante como la exposición coincidente
de las vías alimentarias (19). El virus se disemina en las
heces durante un periodo de varios dlas y como es suma-
mpntp rp"¡,,tpntp " t"" ('nnrli,,¡nnp~ "mhient"le~ cnnt.¡nÍl:t
Encefalomielitisaviar. 587
siendo infectante durante periodos prolongados. El lapso
durante el cual se excreta el virus en las heces depende, en
parte de la edad del ave cuando se infecta. Los pollos muy
pequeños pueden excretar virus durante más de dos sema-
nas, mientras que los que se infectan despuésde tres semanas
de edad pueden hacerlo sólo durante un periodo de cerca de
cinco días (101). Shafren y Tannock (78) encontraron virus
en heces a partir de los días 4 a 10, luego de la exposición
de campo a AEV. El material de la cama infectada es una
fuente de virus que se transmite horizontalmente con facili-
dad mediante pisadas o por fomites. Cuando se introduce la
infección, éstapropagarápidamentede ave a ave dentro de un
corral o una casetay de corral a corral en granjas en donde no
se toman precauciones especiales para prevenir la disemi-
nación. Se encontró que las aves de parvadas aisladas de una
sola edad tuvieron menor oportunidad de encontrar la infec-
ción que los pollos de granjas con grupos de edades múlti-
ples. Se descubrió que la propagación del virus fue menos
rápida entre avesenjaulas que en aquellasen piso (19, 26, 77).
La transmisión vertical es un medio muy importante
de diseminación del virus con base tanto en evidencias de
campo como en resultados experimentales (19, 44, 76, 91,
96). Taylor y Schelling (90), comunicaron que a 57% de las
parvadas de reproductoras probadas en Norteamérica se les
había expuesto al virus hacia los cinco meses de edad; no
obstante 96% era serológicamente positivo hacia los 13 me-
ses. Aunque se desconoce la fuente de infección de las
parvadas susceptibles, es probable que sea transportada de
granjas infectadas por personas o fomites. Cuando las par-
vadas susceptibles se exponen después de la madurez se-
xual, las gallinas infectan a una proporción variable de sus
huevos. Calnek y colaboradores (19) mostraron que embrio-
nes y pollitos infectados procedieron de huevos puestos
durante el periodo de 5 a 13 días posteriores a la infección
experimental de reproductoras susceptibles. Jungherr y Mi-
nard (44) informaron que la incubabilidad de huevos de una
parvada infectada no se afectó. Por lo contrario, Taylor y
colaboradores (91) observaron un elevado patrón de muerte
de embriones durante los últimos tres días de la incubación.
El porcentaje de embriones que nacieron declinó del por-
centaje previo de infección de 78.6 a 59.6% durante la etapa
clínica, y aumentó a 75.4% después de la infección. En los
huevos producidos inmediatamente antes y durante el pe-
riodo del decremento de la producción de huevo hubo menor
incubabilidad y aumento en la mortalidad de los embriones
durante los últimos tres días de la incubación. Además, sólo
pollitos del grupo con disminución de la incubabilidad mostró
signos de EA; los pollitos incubados antes y después de los
nacimientos afectados tuvieron aspecto normal. Otros in-
vestigadores(19, 71), han informado observacionessimilares.
Calnek y colaboradores (19) demostraron que puede
haber transmisión del virus en la incubadora. Los pollitos
nacidos de huevos inoculados a los seis días de incubación
manifestaron signos hacia el primer día de edad; hacia el
sexto día, 49 de 52 mostraron evidencia clínica de EA. Los
pollitos de huevos no inoculados, nacidos con aves infecta-
das manifestaron los primeros signos hacia el décimo día, y
15 de 18 pollitos desarrollaron signos clínicos. Un grupo
testigo aislado de 19 pollitos permaneció negativo.
Se desconoce la posibilidad de un estado de portador.
R ichev (? 1) consideró como causante a una narvada de
 588 . Enfermedades de las aves
pollas listas para postura alojada en el mismo edificio, pero
en corral separado, como fuente de infección para brotes
que se produjeron en varias parvadas de reproductoras sus-
ceptible de 45 semanas de edad. La parvada de pollas había
experimentado un brote agudo de EA a las tres semanas
de edad; se sugirió que existía un estado de portador en la
parvada. Se han establecido bien ciertos aspectos de
la transmisión, pero otras fases continúan sin conocerse.
Periodo de incubación
Los estudios efectuados por Calnek y colaboradores (19)
demostraron que el periodo de incubación en pollitos infec-
tados por transmisión de embrión fue de l a 7 días, mientras
que los pollitos infectados por transmisión mediante con-
tacto o administración oral tuvieron un periodo de incuba-
ción mínimo de ll días.
Signos
En la EA existe un síndrome interesante; en los brotes
naturales suele presentarse cuando los polluelos tienen de 1
a 2 semanas de edad, aunque se han observado pollos
afectados al momento del nacimiento. Los pollitos afecta-
dos muestran primero una expresión ligeramente torpe en
los ojos, seguida por ataxia progresiva a causa de incoordi-
nación en los músculos, que puede detectarse con facilidad
ejercitándolos. Al hacerse más pronunciada la ataxia, los
pollitos muestran mayor inclinación a sentarse sobre sus
tarsos. Cuando se les perturba se mueven de su sitio, mos-
trando poco control de velocidad y marcha; finalmente
descansan o caen de lado. Algunos pueden rehusar a mo-
verse o caminan sobre sus tarsos y piernas. La expresión
torpe se vuelve más pronunciada y se acompaña por un grito
débil. Pueden ser evidentes temblores finos de la cabeza y
cuello, cuya frecuencia y magnitud varían. Excitar o pertur-
bar a los pollitos puede originar los temblores, que pue-
den continuar durante periodos variables y recurrir a
intervalos irregulares. Los signos atáxicos suelen presen-
tarse antes de los temblores, pero no siempre. En algunos
casos sólo se manifiestan temblores. La ataxia suele pro-
gresar hasta que el pollito no puede moverse de su lugar, y
a esta etapa sigue la inanición, postración y finalmente la
muerte. Los pollitos con ataxia y postración de grado
muy manifiesto, frecuentemente los pisotean sus compañe-
ros de corral. Algunos pollitos con signos definidos de EA
pueden sobrevivir y crecen hasta la madurez, y en algunos
casos los signos pueden desaparecer por completo. Los
sobrevivientes desarrollaron posteriormente ceguera, a par-
tir de una opacidad que le da una coloración azulosa al
cristalino (7, 69).
Con la edad hay una resistencia notable a los signos
clínicos en aves expuestas después de las 2 a 3 semanasde
edad (véase Patogénesis). Las aves maduras pueden mostrar
descenso temporal en la producción de huevo (5 a 10%),
pero no desarrollan signos neurológicos.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad de la enfermedad que se desarrolla de manera
natural sólo se ha observado en aves jóvenes. El índice
(Capítulo21)
ordinario de morbilidad es de 40 a 60% si todos los pollos
proceden de la parvada infectada. La mortalidad promedio es
de 25% y puede exceder 50%. Estos índices son con-
siderablemente más bajos, si muchos de los pollos que
constituyen la parvada se originan de reproductoras de aves
inmunizadas.
Patogénesis
En términos de patogénesis, existen importantes diferencias
entreel AEV adaptadoa los embrionesy las cepasde campo del
virus. Esto se debe, en gran parte, a que las cepas adaptadas
pierden por lo general, las propiedades enterotrópicas que
caracterizan a las cepas naturales. En consecuencia, las
cepas adaptadas resultan relativamente no infecciosas por
la vía oral de exposición, no se replican en el intestino y no
se excretan por medio de las heces, luego de la infección por
inoculación parenteral (17, 19; véase también 89).
La localización del antígeno viral utilizando aislamien-
to viral, inmunodifusión, inmunofluorescencia y técnicas de
ELI~A ha sido comunicada por Van der Heide (92), Braune
y Gentry (6), Ikeda y coinvestigadores (36,38,41), Miya-
mae y coinvestigadores (57, 59, 60, 61, 62), Shafren y
Tannock (78, 79). En pollos jóvenes expuestos oralmente a
cepas de campo de AEV, a la infección primaria de las vías
alimentarias, en especial del duodeno, sigue rápidamente
viremia e infección subsecuente del páncreas y otros órga-
nos viscerales (hígado, corazón, riñón, bazo) y musculoes-
queléticos, y finalmente el SNC. Las infecciones de las vías
alimentarias afectan a las capas musculares y se localizan
infecciones pancreáticas en las células tanto acinosas como
de los islotes, que persisten más en las últimas. El antígeno
viral es relativamente abundante en el SNC donde las
células de Purkinje y la capa molecular del cerebelo son
sitios aparentemente favorecidos para la replicación viral.
Los pollos con signos clínicos a los lO a 30 días de edad,
tienden a tener antígeno viral principalmente en el SNC
y en el páncreas. Se han observado cantidades menores de
antígeno en el corazón y en el riñón y sólo cantidades muy
reducidas en el hígado y en el bazo. La persistencia de la
infección viral es frecuente en el SNC, vías alimentarias y
páncreas. Es interesante señalar que el SNC y el páncreas
son los únicos sitios infectados de manera uniforme por las
cepas de AEV adaptadasa embrión. Aunque pueden encon-
trarse pequeñas cantidades de virus de manera pasajera, en
otros tejidos incluyendo hígado, corazón y bazo.
Van der Heide (92) no pudo encontrar antígeno viral
examinando tejidos de aves maduras infectadas experimen-
talmente. Sin embargo, Miyamae (60) detectó antígeno viral
en víscerasy tracto intestinal en gallinas de dos años de edad
infectadas por vía oral con cepas de AEV de campo. En el
tracto intestinal, el antígeno viral se ubicó en la túnica
epitelial de la mucosa, la capa muscular circular o la muscular
viscosa, o en todas éstas,y en la túnica propia mucosa, pero
el índice de detección resultó más bajo que el comunicado
para pollitos. No se halló algún antígeno viral en el SNC;
supuestamenteesta falta de infección se correlaciona con la
ausenciade enfermedad clínica en adultos infectados. Como
sucedeen pollitos jóvenes, la infección de las aves de mayor
edad con AEV adaptado en embrión, tiene una distri-
bución tisular más limitada, títulos bajos de AEV en tejidos
 Encefalomielitisaviar. 589

diferentes a aquellos del SNC, o ambos, cuando se les

compara con la infección con cepas de campo (38, 39).
Cheville (21) y Westbury y Sinkovic (98,99,100,101)
hicieron mucho por esclarecer ciertos aspectos de la pato-
génesis de la enfermedad natural o experimental. La edad al
momento de la exposición fue en especial importante; Che-
ville notó que morían por lo general las aves infectadas al
primer día de edad, mientras que las infectadas a los ocho
días desarrollaban paresia pero de ordinario se recuperaban,
y la infección a los 28 días no originó signos clínicos. La
bursectomía, pero no la timectomía, anuló la resistencia por
edad. Westbury y Sinkovic, también notaron enfermedad
cuando se inició la infección a los 14 días de edad, o menos,
pero no cuando se produjo a los 20 o más días. Confirmaron
la conclusión de Cheville de que la inmunidad humoral
fue la base de la resistencia relacionada con la edad. En sus
estudios, correlacionaron la edadjoven (por tanto incompe-
tencia inmunitaria) con viremia extensa, persistencia de
virus en el encéfalo y desarrollo de enfermedad clínica.
Supuestamente, la respuesta inmunitaria de un ave inmuno-
competente detendría el avance de la infección antes de que
alcanzara al SNC. La resistencia relacionada con la edad no
Figura 21-2. Médula espinal del pollo a nivel lumbar. Se
se expresó cuando se indujo infección experimental median-
presentan en la materia gris un nódulo glial grande y varios
te inoculación lC de virus. Es interesante señalar que Calnek infiltrados perivasculares de linfocitos. El conducto central
y colaboradores (19), encontraron que los signos clínicos en está arriba.
pollos jóvenes expuestos por contacto tienen un periodo de
incubación mínimo de IDa 11 días, que es el mismo tiempo invariablemente dos núcleos -no rotundus y n. ovoidalis-
en el cual pueden detectarse anticuerpos neutralizantes de con una microgliosis que puede considerarsepatognomónica.
virus NV en aves adultas. Otra lesión de significado patognomónico es la cromatólisis
central (reacción axónica) de las neuronas en los núcleos de
Lesiones macroscópicas tallo encefálico, particularmente los del bulbo raquídeo
(figura 21-5). Si se practican varios cortes sagitales, casi
Las únicas lesiones macroscópicas que se vinculan con EA siempre puede encontrarse esta alteración. La neurona mo-
en pollos son áreas blanquizcas (a causa de masas de linfo- ribunda está rodeada por oligodendroglia satélite y, más ade-
citos infiltrantes) en la capa musculardel ventrículo.Estos lante, la microglia fagocita los restos; la cromatólisis central
son cambios leves y se requieren condiciones favorables nunca se observa sin una reacción celular concomitante.
para distinguir los. Para las aves adultas infectadas no se han
descrito cambios, que no correspondan a la opacidad del
cristalino descrita en la sección de Signos.

Histopatologia
Las alteraciones principales se desarrollan en el SNC y
algunas vísceras. No está afectado el sistema nervioso peri-
férico-punto de importancia en el diagnóstico diferencial.
En el SNC las lesiones son las de encefalomielitis
diseminada no purulenta y una ganglionitis de los ganglios de
las raícesposterioresdorsalesde la médula espinal. La adición
que se encuentra con más frecuencia es un infiltrado peri-
vascular notable que parece presentarse en todas las porcio-
nes del encéfalo y de la médula espinal (figuras 21-2 y 21-3)
con excepción del cerebelo, donde está confinado al núcleo
dentado. Los pequeños linfocitos infiltrantes pueden acumu-
larse en varias capas formando un manguito impresionante.
Se genera microgliosis bajo la forma de agregados
difusos y nodulares. Las lesiones gliales se observan prin-
cipalmente en la capa molecular cerebelosa, donde tiende a
ser compacta (figura 21-4). De ordinario, se halla una
gliosis laxa en el núcleo cerebral, tallo encefálico, cerebro
medio y lóbulos ópticos, y con menor frecuencia en el Figura 21-3. Infiltración perivascular y gliosis como se ob-
cuerpo estriado. A nivel del cerebro medio, se afectan serva en el núcleo dentado. H y E, 63x. (Jakowski.)
590 . Enfermedades de las aves
Figura 21-4. Cerebelode pollo. Losfocosglialescomunes
en la EA se presentanen la capamolecularH y E, 75x.
Hishida y colaboradores (33) examinaron las lesiones
encefálicas y en médula espinal de pollitos infectados de
manera natural, con base secuencial, utilizando microscopia
de luz y de electrones, y técnicas de inmunofluorescencia.
Consideraron que los cambios más característicos eran la
degeneración de las células de Purkinje en el cerebelo y de
Figura 21-5. Bulbo raquídeo de pollo. Hay gliosis difusa, yen
el centro una neurona que muestra cromatólisis central H y E,
75x. El inserto muestra tigrolisís y pérdida de núcleo, 480x.
(Capítulo21)
motoneuronas en el bulbo raquídeo y médula espinal. La
cromatólisis centra] observada en las neuronas tal vez sea
reversible, mientras que las células de Purkinje afectadas
siempre se volvían necróticas. Las células de Purkinje con-
tenían abundante antígeno viral y disposiciones cristalinas
de partículas virales en el citoplasma, confirmando las ob-
servaciones de Cheville (21). Las células neuronales dege-
neradas mostraron dilatación del retículo endoplásmico
rugoso, una reducción en los ribosomas y degeneración
mitocondrial (21, 33, 103).
Los ganglios de las raíces posteriores de los nervios
raquídeos, a menudo contienen agregados un tanto apreta-
dos de pequefios linfocitos en medio de las neuronas. La
lesión siempre está limitada al ganglio y nunca penetra hacia
los nervios (figura 21-6).
En general, los signos no se pueden correlacionar con
la intensidad de las lesiones ni la distribución en el SNC.
Las lesiones viscerales parecen ser hiperplasia de agre-
gados linfociticos repartidos irregularmente al azar en todo
el organismo del ave. En el proventrículo, hay normalmente
unos cuantos lintocitos pequefios en la pared muscular; en
la EA éstos son agregados obviamente densos que sin duda
son patognopmónicos (figura 21-7). Se producen lesiones
similares en el músculo del ventrículo, pero desafortunada-
mente también suceden en la enfermedad de Marek. En el
páncreas, los folículos linfociticos circunscritos son norma-
les (49), pero en la EA ha aumentado varias veces la
cantidad (figura 21-8). En el miocardio, y en particular en
las aurículas, hay agregados de linfocitos que se piensa se
deben a la EA (84). No obstante, los linfocitos en el miocar-
dio de pollitos son comunes; pueden considerarse como una
lesión sólo si están generalizados y acompafiados por alte-
raciones antes notadas.
Parece haber excelente correlación entre los signos
clinicos y las lesiones histológicas. En un estudio, 11% tuvo
signos clínicos pero no lesiones, mientras que 8% tenía
Figura 21-6. Ganglio de la raíz posterior de pollo a nivel
lumbar. El infiltrado denso de linfocitos está limitado al gan-
glio. El nervio ciático no está afectado. H y E, 75x.

lesiones pero no signos (44). Posteriormente, Jungherr pen-
só que todas las aves con signos clínicos tenían lesiones
histológicas. Esto lo basó en una investigación más íntensiva
apoyada en secciones múltiples de encéfalo y vísceras. En
los pollos inoculadosde maneraexperimentaly sacrificadosde
modo secuencial se originaron invariablemente lesiones 1 a
2 días antes de los signos clínicos. Las aves recuperadas
libres de signos tienen lesiones del SNC durante cerca de una
semana,y probablemente por un tiempo mucho mayor.
Inmunidad
Las aves recuperadas de infección natural y experimental
desarrollan anticuerpos circulantes capaces de neutralizar
al virus (véanse 11, 14, 15,89).
Cheville (21), y más adelante Westbury y Sinkovic
(99), mostraron claramente que la inmunidad humoral, pero
no la celular, fue importante para anular la infección. Si la
respuesta es rápida, como puede ser en aves mayores de
21 días, la infección del SNC en apariencia no progresa al
grado en el cual pueden desarrollarse signos clínicos.
Activa
Cuando los pollos tienen competencia inmunitaria, la
respuesta serológica puede ser relativamente rápida. Los
datos de Calnek y colaboradores (19) sugirieron que los po-
llos de huevos puestos desde los 11 días posteriores a la
exposición ya llevan anticuerpos adquiridos pasivamente,
ya que fueron resistentes a la exposición por contacto des-
pués del nacimiento. Asimismo, se pueden encontrar
pruebas de neutralización de virus positivas, es decir, aque-
llas con un índice de neutralización (IN) de 1.1 o mayor
(16), luego de 11 a 14 días posinfección (20,100) e inmuno-
difusión positiva (ID), tan temprano como a los 4 a 10 días
posinfección (37).
Figura 21-7. Proventrículo de pollo Focos linfocítícos den-
sos en la pared muscular Estas lesíones patognomónicas.
H v E. 30x.
Encefalomielitisaviar. 591
Las parvadasde pollos con serologíapositiva tienen,
pocasveces,si esque alguna,brotesrecurrentesde EA.
Pasiva
Se transfieren anticuerpos de la madre hacia la progenie a
través del embrión, y pueden demostrarse en la yema del
huevo (86). Las aves de madres inmunes no por completo
susceptibles a la inoculación por vía oral, sino hasta de las
8 a 10 semanasde edad, y se demostraron anticuerpos en el
suero hasta 4 a 6 semanas de edad (20). Los anticuerpos
adquiridos de manera pasiva pueden prevenir el desarrollo
de enfermedad clínica (101) y evitar o reducir el periodo de
excreción de virus en las heces (19,101). También producen
huevos embrionados resistentes a la inoculación viral por
medio del saco vitelino, formando la base para la prueba de
susceptibilidad de embrión (véase Diagnóstico).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del patógeno causal
El encéfalo es una fuente excelente de virus para aislamien-
to, aunque otros tejidos y órganos inducen la enfermedad
cuando se inyectan a pollitos (44, 93). Miyamae (61)
descubrió que ademásdel encéfalo, el páncreas y el duodeno
fueron fuentes en especial confiables de virus.
La necesidad de titular al virus vacunal, hace que sea
muy importante un método sensible para la detección viral.
Un sistema para pruebas de virus consiste en inocular em-
briones (obtenidos de parvadas susceptibles) por medio de]
saco vitelino cuando tengan 5 a 7 días de edad, permitién-
doseles nacer y observar a los pollitos durante los primeros
10 días en busca de signos de enfermedad (9,34). Cuando
Figura 21-8. Páncreas del pollo joven. Hay varios folículos
de linfocito. Esta lesión es significativa sólo cuando hay un
número anormal de folículos H v E. 30x
592 . Enfermedadesde las aves
aparezcan los signos clínicos, deben examinarse el cerebro,
el proventrículo y el páncreas en busca de lesiones, tal como
se describió en Histopatología. De manera adicional o alter-
nativa, se pueden examinar el cerebro, el páncreas y el
duodeno de pollitos afectados, para buscar el antígeno viral
específico por medio de pruebas de inmunofluorescencia(5,
6,57,61,92) o ID (36). Un anticuerpo monoclonal recién
descrito (65), que reconoce un epitope común entre las
cepasde AEV, puede resultar una adición útil a los reactivos
disponibles para la detección viral en titulaciones de vacu-
nas u otras pruebas.
Berger (3) infectó cultivos de células encefálicas em-
brionarias de pollo y luego usó la prueba de AF indirecta
para detectar antígenos virales. Encontró este método como
más sensible que el método de inoculación del embrión.
Nicholas y colaboradores (64), compararon varios métodos
para la detección del AEV. Consideraron conveniente la
inoculación de cultivos de células encefálicas seguida por
la prueba AF, indirecta, pero la inoculación de pollos sus-
ceptibles de dos semanas de edad seguida por pruebas
serológicas con ELISA o ID resultó ligeramente más sensi-
ble. Sostuvieron que este último es el método preferido para
la detección de AEV.
Serología
Los pollos expuestos a AEV desarrollan anticuerpos que
pueden medirse con la prueba NV estándar (16, 86), la
prueba AF indirecta (22), la prueba ID (29, 37, 50), la ELISA
(27, 82, 87) Y la prueba de hemaglutinación pasiva (2).
La cepa de VR adaptadaal embrión serecomienda para
determinar la capacidad neutralizante del suero o del plas-
ma. Se examinaron embriones de seis días de edad ínocu-
lados vía el saco vitelino con díluciones de virus mezclado
con suero con el fin de determínar lesíones características
lOa 12 días posteriores a la inoculación. Se consídera que
un índíce de neutralización (IN) de l. I o mayor es evíden-
cia positiva de exposíción previa a AEV. Entre muestras de
una parvada expuesta recientemente, el IN puede variar
de 1.5. a 3.0. Los anticuerpos se pueden detectar tan
tempranamente como hacia la segunda semana posterior a
la exposición, y continúan con concentraciones significati-
vas durante cuando menos varios meses. Calnek y lehnich
(16), comunicaron que en muchos casos, aves que no tie-
nen anticuerpos NV detectables (IN inferior a 1.1) resisti-
rían un desafio IC con una dosis infectante de embrión
-50% (DIEso) de virus en hasta 10000.
Otro método para determinar la inmunidad de una
parvada es la prueba de susceptibilidad del embrión (SE)
(86). Los huevos fértiles de la parvada por estudiarse se in-
cuban,junto con huevos control de una parvada susceptible
conocida. Después de seis días, cada embrión se inocula en
un saco vitelino con 100 DIEso de virus adaptado a huevo.
Los embriones se examinan 10 a 12 días PI para detectar
posibles lesiones características. Si está afectado 100% de
los embriones, se considera que la parvada es susceptible;
menos de 50% de afectación implica inmunidad. Las cifras
intermedias deben considerarse no definitivas, y pueden
indicar una exposición reciente.
Los títulos en la prueba AF indirecta parecen ser
paralelos a los de la prueba NV. Choi y Miura (22) y
(Capítulo21)
Dovadola y colaboradores (24) encontraron la prueba AF
indirecta tan útil como la prueba ES para evaluar la inmu-
nidad en parvadas de pavas de crianza.
Los procedimientos estándar para las pruebas ID fue-
ron comunicados por primera vez por Ikeda (36,37) quien
usó extractos concentrados de tejido de embriones infecta-
dos como antígeno. Se pueden hallar anticuerpos desde los
4 a 10 días posteriores a la exposición, y éstos persisten
cuando menos por 28 meses. Se comunicaron con poca
frecuencia resultados positivos falsos y negativos falsos
cuando se comparó la prueba de ID con la prueba de NV.
Girshick y Crary (29), quienes utilizaron un antígeno simi-
lar, confirmaron los resultados generales de Ikeda pero no
descubrieron discrepancias entre las pruebas ID y NV.
Ahmed y colaboradores (2), describieron una prueba
de hemaglutinación pasiva que encontraron más sensible
que la prueba ID e igual a la prueba SE en sensibilidad.
Una prueba ELISA con el empleo de antígeno viral
purificado se comparó bien con la prueba de NV y se
observó que era más adecuada que la prueba ID para la
evaluación de la inmunidad (27,'52, 72, 87). El uso de un
paso de sustracción negativa de antígeno, puede aumentar
la capacidad para discriminar entre sueros positivos y
negativos. Smart y colaboradores (83) determinaron que la
ELISAsecorrelacionabien con la pruebade SE.UsaronaELlSA
para diagnosticar infecciones activas con AEV por medio de
un incremento en el título con muestrassecuenciaIesde suero.
Garrett y colaboradores(28) pudieron correlacionar los títulos
de ELISA en gallinas con la resistencia de embriones de la
progenie al desafio con AEV.
Diagnóstico diferencial
En casos espontáneos puede establecerse un diagnóstico
tentativo y frecuentemente definitivo con una historia com-
pleta de la parvada y muestras criticas proporcionadas para
histopatología.
La evidencia histopatológica de gliosis, infiltración
perivascular linfocítica, degeneración neurónica de tipo
exónico en el SNC, la hiperplasia de los folículos linfoides
en ciertos tejidos viscerales, de ordinario se pueden consi-
derar como la base para un diagnóstico positivo. El aisla-
miento del virus o una elevación en título con pruebas
serológicas proporciona un diagnóstico más específico.
La EA no debe confundirse con enfermedades aviares
que manifiestan signos clínicos similares, tales como la EN,
la infección por encefalomielitis equina, deficiencias nutri-
cionales (raquitismo, encefalomalacia, deficiencia de ribo-
flavina) y la enfermedad de Marek.
La EA es de manera predominante una enfermedad
de pollos de l a 3 semanas de edad. Como la EN puede
presentarsea esta edad, puede surgir un problema en cuanto
al diagnóstico diferencial. Ciertas lesiones son peculiares de
la EA; cromatólisis central en contraposición a cromatosis
periférica de la EN; gliosis en el núcleo rotundus y en el
núcleo ovoidalis que no se observan en la EN, focos linfo-
cíticos en la pared muscular de proventrículo y folículo s
linfocíticos circunscritos en el páncreas. La EN pocas ve-
ces ocasiona una pancreatitis intersticial.
La encefalomalacia se presenta en general, 2 a 3 sema-
nas despuésQuela EA y desde el punto de vista de la historia

clínica los signos no deben representar un problema. Histo-
lógicamente origina lesiones degenerativas intensas que de
ninguna manera son similares a las de la EA.
La enfermedad de Marek, que aparece aún más tardía-
mente presenta menos dificultad. La afectación de los ner-
vios periféricos y el estado de linfomatosis de las vísceras
son dos criterios que no se observan en la EA.
PREVENCiÓN Y CONTROL
No se conoce algún tratamiento satisfactorio para los bro-
tes agudos en pollos jóvenes. El retiro y segregación de
los pollos afectados pueden estar indicados en ciertas
situaciones, pero en general no se desarrollarán como una
parvada rentable. Una vez que una parvada ha padecido
un brote de EA, no es probable que se observe alguna evi-
dencia adicional (76).
El control de la EA se logra mediante la vacunación de
las parvadas de reproductoras durante el periodo de creci-
miento, para asegurar que no se infectan después de la
madurez, previniéndose así la diseminación del virus a
través del huevo. Además, los anticuerpos matemos protegen
a la progenie contra el contacto con AEV durante las prime-
ras2 a 3 semanascriticas. La vacunacióntambién puedeusarse
con parvadascomercialesde ponedorasparaevitar un descenso
temporal en la producción de huevo vinculado con la EA.
Las vacunas utilizadas para controlar a EA en pollos,
también han demostrado ser eficaces en pavos (23).
Se han desarrollado vacunas inactivadas (12, 18, 51,
75) Y pueden ser útiles en parvadas que ya se encuentran en
producción, o en las cuales se contraindica el empleo de un
virus vivo. No obstante, la mayor parte de las parvadas se
vacunan con un virus vivo, propagado en embrión, como en
la cepa] ]43 (20), que puede administrarse por vías natura-
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les tales como el agua de beber o aerosol (9, 20, 26).
Las vacunas de virus vivos que pueden almacenarse con-
geladas o después de liofilización (8, 70) son parecidas al
virus del campo ya que pueden propagarse rápidamente
dentro de una parvada. Esto permite la administración por
vía oral a un porcentaje pequeño de aves en una parvadaque
luego propaga la infección a otras, aunque este método es
generalmente insatisfactorio para aves en jaula (26, 77).
Shafren y colaboradores (81), encontraron que las respues-
tas serológicas a la vacuna administrada por vía ocular a
10% (pero no a 5%) de la parvada fueron tan buenas como
aquellas po~teriores a la administración del virus mediante
el agua de bebida a toda la parvada. La vacunaciófi me-
diante inoculación de AEV en la membrana del ala tam-
bién se práctica en muchas parvadas pero, como se resalta
más adelante, este método puede conllevar cierto riesgo de
signos clínicos (30). En general, la vacunación se practica
después de las ocho semanas de edad, y cuando menos
cuatro semanas antes de la producción de huevo.
Es muy importante que no se produzca adaptación a
embrión de las cepas usadaspara vacunas del virus vivo: 1)
el virus adaptado pierde su capacidad para infectar a tra-
vés de la vía intestinal y, por tanto, ya no es eficaz cuando
se administra por vías naturales (20); 2) el virus adaptado,
así como las cepas de campo, puede provocar enfermedad
clínica cuando se aplica por víade la membrana del ala(17).
Glisson y Fletcher (30), observaron encefalitis clínica en
pollas reproductoras pesadasque recibieron vacuna de AEV
propagado en embrión vía membrana del ala, y concluyeron
que la explicación más probable fue que el virus de la vacuna
se adaptó de manera inadvertida durante su elaboración. La
adaptación se detecta mediante la vigilancia cuidadosa de
embriones inoculados usados en la producción de vacuna
para detectar signos caracteristicos (véase Etiología) y cual-
quier virus adaptado puede eliminarse de la semilla del virus
para siembra de vacuna mediante el pasaje en pollos suscep-
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 B. C. Easterday, Virginia S. Hinshaw y David A. Halvorson
INTRODUCCiÓN
La influenza es una infección, síndrome de enfermedad, o
ambas cosas, ocasionada por cualquier virus de influenza
tipo A, miembro de la familia Orthomyxoviridae. Los virus
de influenza A son causantes de problemas patológicos de
orden mayor en aves,así como en sereshumanosy mamíferos
inferiores (46, 67, 98, 123). De hecho, a partir de especies
aviaresdomésticasy silvestresen todo el mundo, sehan aislado
miles de virus, pertenecientes a múltiples subtipos antigéni-
cos basados en antígenos de superficie de hemaglutinina
(HA) y neuroaminidasa (NA). Las infecciones entre aves
domésticaso confinadas se han vinculado con una diversidad
de síndromes patológicos que van desde la enfermedad
subclíníca a respimtoria superior leve, a la pérdida de produc-
ción de huevo, a la enfermedad generalizada aguda mortal.
En las especies domésticas, los virus de la influenza
han originado pérdidas económicas considerables. En 1983
y 1984, el gobierno de EVA gastó más de 60 millones de
dólares (EVA) para erradicar el virus H5N2 altamente pa-
tógeno en aves de corral en el brote de Pensilvania-Virgi-
nia-Nueva Jersey.El costo potencial de la enfermedad sin el
programa de erradicación se estimó varias veces mayor
(109). Los 60 millones de dólares (EVA) comprendieron el
costo de erradicación (diagnóstico, cuarentena,disposición de
parvadas, limpieza, descontaminación, investigación epide-
miológica y otros procedimientos reguladores) y pagos de
indemnización a los propietarios de las parvadas.Los consu-
midores pagan un estimado de 349 millones de dólares
(EVA) adicionales para cubrir el mayor costo de los huevos
para mesa al menudeo, como resultado de la pérdida en la
producción de huevo en el áreade cuarentena(109). Brotesmás
limitados de influenza aviar también son sumamentecostosos.
Por ejemplo, en 1985, en una granja de pollos en Austmlia
un brote que implicó a un virus altamentepatógeno costó más
de dos millones de dólares (EVA) su erradicación (41).
El impacto económico no se limita a pollos; du-
rante varios años los productores de pavos han sufrido
pérdidas en diversospaísesde Europa y en Israel (10,118,139,
597
172, 185). Una epidemia en Minesota durante 1978 tuvo un
costo para los productores de pavos en exceso de cinco
millones de dólares (EVA) (140); el costo estimado de bro-
tes en Minesota en 1977 totalizó más de lO millones de
dólares (EVA) (139).
En la mayor parte de los casos no se pueden predecir
las pérdidas cuando se presentan brotes de influenza, puesto
que hay muchos factores que influyen en los resultados de
la infección. Estos factores abarcan la variación en las
características biológícas del virus, infecciones concurren-
te~, estresesambientales, edad y sexo de las aves, etcétera,
lo que resulta en que los índices de morbilidad y mortalidad
varíen desde insignificantes hasta cerca del 100%. Cual-
quier cálculo del impacto económico debe incluir todos los
factores que están implicados en el costo de producción, por
ejemplo, medicación, alimentos extra, cuidados adicionales,
medidas de cuarentena, vacuna, disminución en la calidad
de las canales, limpieza y sanidad y pérdida comercial local
e internacional. Desafortunadamente, no hay datos suficien-
tes para proporcionar un estimado razonable de las pérdidas
por influenza aviar en EVA u otro país.
En contraste con las aves domésticas o confinadas, las
aves de vuelo libre no experimentan típicamente pro-
blemas significativos de enfermedad a causa de virus in-
fluenza; no obstante, estas infecciones están distribuidas
ampliamente en muchas de estasaves (67,75). Los virus de
influenza se aíslan fácilmente de aves acuáticas migratorias,
en particular patos, en todo el mundo. Hay una especulación
considerable en cuanto al significado epidemiológico de
este reservorio tan grande de virus en las aves silvestres: la
posibilidad de que este reservorio pueda actuar como una
fuente de virus para otras especies, incluyendo al ser huma-
no, mamíferos inferiores y aves, y de que un índice tan
elevado dc infección brinde la oportunidad para la conser-
vación y emergencia de cepas nuevas y en potencia de alta
patogenicidad a través del proceso de mutación, por reorde-
namiento genético, o ambas cosas. La diversidad genética
de los virus de la influenza aviar en los reservorios de vida
silvestre puede ser importante en la supervivencia general
de estos virus en la naturaleza.
598 . Enfermedades de las aves
Debido a las pérdidas significativas por influenza
aviar, se han efectuado simposios internacionales en 1981,
1986 Y 1992 para intercambiar información en cuanto a este
virus; el primero (142) se centró en la definición de las cepas
altamente patógenas y en la identificación de fuentes de
virus, y el segundo (143) en el virus y en los problemas y
soluciones posibles en brotes que implican virus de influen-
za altamente patógeno en pollos y pavos; y el tercero (144),
acerca de la circulación del virus y de los planes para
enfrentar a brotes localizados de enfermedad leve y brotes
futuros de influenza aviar altamente patógena. La influenza
es un problema internacional, por lo cual las soluciones
requerirán de esfuerzos y cooperación internacionales.
HISTORIA
La peste aviar, que en la actualidad se sabe que la originan
cepas altamente patógenas de virus influenza, la describió
Perroncito como una enfermedad grave de pollos en Italia
en 1878 Y como ocasionada por una agente filtrable (virus),
por Centanni y Savunozzi en 1901 (160). No obstante, no
fue hasta 1955 cuando se demostró que los virus de la peste
aviar era en realidad un virus de influenza tipo A (155). Los
virus relacionados con los aislamientos originales de peste
aviar (antígenos de superficie H7N1 y H7N7) originaron
una mortalidad elevada entre pollos, pavos y otras especies.
Se han comunicado brotes de enfermedad implicando a
estas cepas en particular en muchas áreas del mundo du-
rante este siglo, que incluyen América del norte y del sur,
África del norte, oriente medio y lejano, Europa, Gran
Bretaña y la antigua URSS. Se detectaron cepas altamente
patógenas que pertenecen al subtipo H5 en pollos en
Escocia, pollo/Scot/59 (H5N 1) Y golondrinas de mar comu-
nes golondrina/S.A./6 I (H5N3); ambasespeciespadecieron
graves problemas de enfermedad. Estos aislamientos con-
dujeron a la especulación de que todos los virus H7 y H5
eran altamente patógenos, pero se verificó que esto no es
verdad. Como ejemplo, se aisló de pavos en Oregónen 1971
un virus, avirulento para pollos, con una HA H7 (21, 22).
Desde entonces, se han aislado muchos otros virus con HA
H5 Y H7 de aves domésticas y silvestres en varias zonas del
mundo, y muchas de éstas son avirulentas para cualquier
especie (5, 67). No obstante, debe mencionarse que históri-
camente, los problemas de enfermedad más intensos se
han debido a virus de los subtipos H5 y H7.
Desde los decenios de 1950 Y 1960, los descubrimien-
tos de que el virus de la peste aviar era un virus de influenza
A, y que los virus de influenza se pueden aislar de múltiples
especies aviares domésticas y silvestres diferentes, impul-
saron esfuerzos crecientes para comprender a los virus de
influenza aviar. Como se dispone de historias detalladas del
aislamiento del virus de influenza en este siglo (5, 46, 67),
sólo se describirán aquí sucesos más recientes.
Las comunicaciones de brotes graves de la enfermedad
que involucran virus de influenza A altamente patógenos
durante los últimos 20 años han sido por fortuna poco
frecuentes. Alexander (6) incluyó cinco brotes sustanciados
desde 1975; éstos se produjeron en Australia (1975 y 1985),~
(Capítulo22)
Inglaterra (1979), EVA (1983 Y 1984) e Irlanda (1983 y
1984). En EVA, los únicos brotes graves se comunicaron
en 1929 (169) Y en 1983 y 1984, lo cual indica la poca
frecuencia de estos casos. En los Proceedings o/ the 2nd
International Symposium on Avian Influenza (143), hay
mucha información acerca del brote en Pensilvania durante
1983 Y 1984, pero se mencionarán aqui algunos aspectos
especifico s (47). Los primeros aislamientos fueron obteni-
dos en abril dt' 1983, de pollos que experimentaban enfer-
medad respiratoria aguda con una mortalidad de O a 15% y
disminución en la producción de huevo. Los virus se iden-
tificaron como H5N2 y, con baseen la inoculación en pollos,
no se clasificaron como altamente patógenos. Este problema
continuó a un nivel bajo con cerca de seis parvadas infecta-
das en cualquier momento dado hasta octubre de 1983,
cuando la mortalidad aumentó de 50 a 89% con manifesta-
ciones en las aves de depresión intensa, temblores y un cese
completo en la producción de huevo. Los virus aislados de
estasavestambiénfueron H5N2, pero sedesignaroncomo
altamente patógenos con base en la inoculación a pollos.
Este cambio aparente en la enfermedad condujo a que el
U.S. Department o/ Agriculture de EVA declarara una
urgencia extraordinaria con el objeto de erradicarla, la
cual incluyó una cuarentena estricta; vigilancia total de
la población avicola con destrucción de todas las parvadas
con evidencia clinica, serológica o virológica de influenza
H5N2; limpieza ambiental continuada por desconta-
minación; y educación intensiva de bioseguridad (52). Du-
rante los dos afios siguientes, este efecto tenia que incluir
no sólo granjas avicolas, sino también mercados de aves
vivas en áreasmetropolitanas tales como la ciudad de Nueva
York, pues se descubrió que estos mercados están involu-
crados en la persistencia del virus y exposición a las parva-
das de aves (58). La cepa altamente patógena se eliminó con
éxito; sin embargo, desde entonces se han aislado virus
H5N2 avirulentos de granjas y mercados de aves vivas en
varios estados.
Se piensa que la primera observación de signos clini-
cos compatibles con influenza aviar en México fue durante
el otoño de 1993. En la primavera de 1994, el virus se
identificó como de influenza aviar con antígenos de super-
ficie H5N2, y en aquel entonces se le clasificó como de baja
patogenicidad; la experiencia de campo resultó compatible
con esa determinación. A nivel nacional, una investigación
serológica determinó que se encontraban infectadas las
parvadas de I 1 estados de la parte central de México. En ese
momento, resultaron serológicamente negativas las parva-
das del norte y del sur.
En diciembre de 1994 y enero de 1995, las parvadas
en los estados de Puebla (principalmente ponedoras) y
Querétaro (predominantemente pollos de engorda) experi-
mentaron una mayor mortalidad y declinación en la produc-
ción de huevo. Durante las pruebas de laboratorio, los virus
aislados de estas parvadas ocasionaron signos y lesiones
compatibles con influenza aviar altamente patógena. Sub-
secuentemente, numerosas parvadas, representando millo-
nes de pollos en tres estados hacia el sur y norte de la ciudad
de México, se infectaron con el virus altamente patógeno.
Desde entonces, se ha determinado que el estado de Yucatán
y algunos otros colindantes con EVA tienen parvadas sero-
positivas. Aparentemente, la vacunación con una vacuna

inactivada en emulsión de aceite ha sido eficaz en reducir la
mortalidad y las pérdidas en la producción de huevo; pero
los centinelas sin vacunar, dejados en las parvadas vacuna-
das, se han seroconvertido a un índice alto, indicando que
es probable que circule el virus no patógeno en la parvada.
En México, los hechos durante los pasadosaflos, repre-
sentan el desarrollo más amplio y diseminado de virus de
influenza aviar en la avicultura. El cambio en la patogenici-
dad del virus después de circular por varios meses en las
parvadas de aves, no resultó diferente a la experiencia en
Pensilvania durante 1983, aunque fueron diferentes las ba-
ses moleculares de aquellos cambios (80).
Un informe proveniente de Pakistán (125), describió
un brote grave de influenza aviar tipo H7, que comenzó en
diciembre de 1994 en reproductores de aves de carne.
Finalmente, afectó a todo tipo de aves desde las siete hasta
las 66 semanas de edad, con una mortalidad global de 63%
en el área del brote inicial. En Queensland, Australia, du-
rante 1994 también hubo un brote de influenza aviar alta-
mente patógena (H7N3); se sacrificó a las aves de las
instalaciones afectadas y se vigiló mediante serología a casi
todas las parvadas. El sitio de desdoblamiento HA contenía
una secuencia que difería de los tres virus de influenza aviar
H7 altamente patógenos previos, que se aislaron de brotes
de enfermedad en Australia (159).
Desde los primeros aislamientos de influenza de pa-
vos en Norteamérica durante 1963 (104), estos virus
han ocasionado frecuentemente problemas de enfermedad.
A menudo, se piensa que las aves acuáticas migratorias
introducen los virus que se encuentran en pavos en pastoreo
(62,67). Durante el último decenio se ha desarrollado una
situación interesante en pavos en la cual virus H IN I vincu-
lados típicamente con cerdos originaron brotes en pavos
(72), caracterizados por problemas respiratorios y disminu-
ción en la producción de huevo (120). Esta conexión cerdo-
pavo fue la primer indicación de que los virus de los
mamíferos pueden ser causantesde infección y enfermedad
en aves. Los estudios efectuados en aislamientos de HINI
de cerdos y aves en todo el mundo (12,13,73) sugieren que
se están transmit:;:ndo virus de cerdos a pavos y además,
que el virus de HINI de patos se está transmitiendo a cerdos
en algunas zonas del mundo.
Aunque hubo evidencia de la infección de aves silves-
tres antes del decenio de 1970, no fue sino hasta entonces
cuando se reconoció el índice elevado de infección entre
las aves acuáticas migratorias. Los estudios de vigilancia
mostraron la amplia distribución de virus de influenza en
estas aves, en particular en patos (66, 69) y, más reciente-
mente, en aves de playa (93). Estos estudios (67, 70) han
señalado que prácticamente todos los subtipos antigénicos
conocidos de los virus de influenza tipo A, y combinaciones
de los antígenos de superficie HA y NA existen en el
reservorio de aves de vida silvestre; estos virus son crítica-
mente avirulentos para los huéspedes y poseen una amplia
gama de huéspedes, incluyendo otras aves y mamíferos; se
produce la distribución genética entre sus virus en situacio-
nes naturales, y la replicación intestinal de los virus en estas
aves pueden ser un factor importante en la transmisión
eficaz de estos virus entre las aves acuáticas y en potencia
a otras especies. Este reservorio en la vida silvestre desem-
peña una función importante en la ecología de la influenza.
Influenza. 599
Durante los últimos 10 años, virus aislados típicamente
de especiesaviares se han encontrado en brotes de enferme-
dad en mamíferos, como focas (74, 108, 181) Y mink (49,
101) Y se han detectado en ballenas (76). Estos hallazgos
sugieren que el vínculo entre aves y mamíferos en la situa-
ción natural puede provocar transmisión de virus aviares,
ocasionando problemas patológicos significativos.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Los virus de influenza aviar están distribuidos en todo el
mundo en múltiples aves domésticas, incluyendo pavos,
pollos, gallina de Guinea, perdiz de la India, codorniz,
faisanes,gansosy patos, y en especiessilvestres que abarcan
patos, gansos, gallinetas, gallinetas pequeñas, garzas, alcas,
frailecillos y gaviotas (véanse 5,7, 10,46,67, 123). Las aves
acuáticas migratorias, en particular los patos, han producido
más virus que cualquier otro grupo, mientras que los pavos
y pollos domésticos han presentado los problemas de enfer-
medad más sustanciales a causa de influenza. También se
han aislado virus de influenza en aves de jaulas, incluyendo
estornino asiático, periquitos, loros, cacatúas, tejedores,
pinzones y halcones (4, 86, 160, 164, 165). Estas aves se
retuvieron frecuentemente en cuarentena y la importancia
de la infección en éstasno está claro. Las aves paserinas han
producido relativamente pocos virus de influenza, en par-
ticular considerando el tamaño de esta población de aves.
Han sido aislados de aves paserinas en contacto con aves
domésticas enfermas; por ejemplo, estorninos en Israel
(112) Y Australia (41). Los estudios del aislamiento austra-
liano, A/estorninoNictoria/5156/85(H7N7)( I 31) condujo
a los autores a sugerir que se transmitían virus altamente
patógenos entre aves domésticas y paserinas.
La distribución e incidencia precisas de los virus de la
influenza son difíciles de determinar debido a las anomalías
en el muestreo. La Organización Mundial de la Salud ha
estimulado y apoyado a programas de vigilancia para incre-
mentar los datos disponibles de la incidencia y distribución.
Aun así, la mayor parte de los esfuerzos de vigilancia los
llevan a cabo investigadores que tienen un interés específico
en la influenza aviar, en la ecología de la influenza, o en
ambas cosas.
En los datos de la distribución de la influenza aviar
influyen claramente la distribución de las especies tanto
domésticas como silvestres, la localidad y la producción de
aves de corral, las vías migratorias, la estación y los sis-
temas de información de enfermedades. En la frecuencia
también influyen algunos de los mismos factores. Los ín-
dices precisos de incidencia son diflciles de determinar
debido a la variedad de los sistemas de vigilancia y proce-
dimientos empleados. Para cualquier episodio de influenza
aviar en especiesdomésticas,puededeterminarseun índice ra-
zonable de incidencia; sin embargo, la incidencia y la distribu-
ción no son predecibles.Por ejemplo, en pavos en Minesota, la
incidencia ha sido muy elevadaalgunosañosy casi inexistentes
en otros (139). La ausenciano se debe a inmunidad residual,
sino más bien a una ausenciainexplicable de los virus. Se han
visto a las avesacuáticascomo una fuente significativa de virus
600 . Er¡[ermedades de las aves (Capítulo22)

para pavos en pastoreo, y esto puede ser relevante en áreas
como Minesota y Wisconsin, que se ubican a lo largo de vías
de vuelo importantes. Los investigadores en esos lugares
(62, 63) han aislado múltiples virus de influenza de patos
silvestres y centinelas durante la migración del otoño, y han
establecido que los brotes en pavos coinciden con la presen-
cia de los patos migratorios. Aun así, resulta dificil predecir
cuáles virus se presentarán y ocasionarán problemas en los
pavos en cualquier momento.
La vigilancia de las aves acuáticas migratorias en
América del Norte ha indicado que hasta 60% de las aves
jóvenes pueden estar infectadas al congregarse en áreas de
reunión previamente a la migración (69, 75). Al migrar las
aves, el índice de recuperación de virus cae precipitosamen-
te. Se ha observado que los patos excretan virus durante un
periodo tan prolongado como de 30 días (180), esto significa
que se requerirán pocos ciclos de transmisión para conser-
var los virus. Parece posible que los virus permanezcan en
la población de patos silvestres por un pase en aves sucep-
tibles, aun a un nivel bajo, durante el año, hasta que la nueva
estación de cría produzca un grupo nuevo de aves jóvenes
susceptibles. La transmisión es fácil a causa de la excreción
de altas cantidades de virus en las heces, que producen una
contaminación intensa en el agua de lagos y estanques(68).
Estudios recientes (93) de aves que habitan en playas (tales
como gallinetas pequeñas, revuelvepiedras rojizos, galline-
tas y gaviotas), sugieren que constituyen un reservorío
significativo de los virus. La participación de aves silvestres,
en particular aves acuáticas, con virus de influenza, subraya
la necesidad de que los productores de aves comerciales
domésticas hagan una separación entre las poblaciones de
aves domésticas y silvestres.
Sólo se han producido tres incidentes de virus de
influenza en pollos en EVA desde el último brote de peste
de aviar en 1929: Alabama en 1975 (83, 84), Minesota en
1979 (61), Pensilvania (1983 y 1984) (48). Hay informes
de infecciones de influenza en pollos en otros países, inclu-
yendo Bélgica, Escocia, Italia, la antigua VRSS, Australia,
Hong Kong, Francia e Israel (5,118). Se han detectado
infecciones de influenza en patos domésticos en muchas
zonas del mundo, incluyendo EVA (154). Se ha informado
acerca de la influenza en pavos en muchas naciones, inclu-
yendo también Hungría, Francia, Holanda, Italia, Irlanda,
Inglaterra, Canadá, EVA e Israel (5, 6). Alexander (5)
Hinshaw y colaboradores (70) y las actasde simposios (142,
143, 144) proporcionan información y tabulaciones de los
países,años y subtipos de virus en aves acuáticas silvestres,
pollos, patos domésticos y pavos.
Al considerarse la incidencia y distribución del virus
de influenza en especies aviares, está claro que muchos
virus circulan en aves de todo el mundo. En vista de eso,
resulta enigmático por qué los virus de influenza aviar, no
son causantesde problemas más extensos de enfermedad en
aves de corral.
. ETIOLOGíA
Clasificación
Los virus de la influenza aviar, junto con todos los demás
virus de influenza, constituyen la familia de virus Orthomy-
xoviridae (98, 123). Estos son virus RNA pleomorfos de
tamafio pequeño, con simetría hélica y proyecciones de glu-
coproteína de la envoltura que tienen actividad hemagluti-
nante y de neuroaminidasa. Hay tres tipos antigénicamente
diferentes de virus de influenza: A, B y C. La especificidad
de los tipos se determina por la naturaleza antigénica de la
nucleoproteína (NP) y de los antigenos de la matriz (AM),
que se encuentran estrechamente relacionados entre todos
los tipos de virus influenza A. Los tipos B y C se encuentran
típicamente sólo en humanos. Los virus de influenza tipo A
sehallan en sereshumanos, cerdos; caballos, ocasionalmen-
te otros mamíferos como el mink, focas y ballenas; y muchas
especies aviares.

Clasificación basada en la hemaglutinina

y la neuraminidasa
Los virus tipo A se dividen en subtipos de acuerdo a la
naturaleza antigénica de la HA y la NA. Actualmente hay
15 HA y 9 NA diferentes. En 1971 (186) se propuso un
sistema estándar de nomenclatura para los virus influenza,
y se revisó en 1980 (187). El nombre de un virus de
H1 HO, H1, Hsw1 N1 N1 influenza incluye el tipo (A, B o C), el huésped de origen
H2 H2 N2 N2 (con excepción del humano), el origen geográfico, el núme-
H3 H3, Heq2, Hav7 N3 Nav2, Nav3 ro de la cepa (si existe) y el afio de aislamiento, seguido por
H4 Hav4 N4 Nav4 la descripción antigénica de HA (H) Y NA (N) entre parén-
H5 Hav5 N5 Nav5
tesis. Por ejemplo, un virus de tipo A aislado de pavos en
H6 Hav6 N6 Nav1
N7 Wisconsin en 1968 y clasificado como H8N4, se designa
H7 Hav1, Heq1 Neq1
H8 Hav8 N8 Neq2 A/pavo/Wisconsin/l/68 (H8N4). Las designaciones de sub-
H9 Hav9 N9 Nav6 tipo H y N, que comprenden las descripciones previas y
H10 Hav2 actuales, se presentan en el cuadro 22-1.
H11 Hav3
H12 Hav10 Clasificación basada en la patogenicidad
H13 Hav11 El término peste aviar se usó frecuentemente para refe-
H14
rirse ya sea a la enfermedad clínica o al virus implicado
H15
en brotes con alta mortalidad. Se había vuelto claro que
Fuente: (94, 150, 187). una definición de la peste aviar basada en características

antigénicas (presencia de H7) era inadecuada debido a que
a menudo se aislaban virus antigénicamente similares, si no
es que idénticos, de especiesaviares y eran avirulentos (21).
Por tanto, era importante desarrollar recomendaciones para
una terminología uniforme para los virus de influenza aviar
altamente patógenos, en especial los de la peste aviar (16).
Por desgracia, la mayor parte de los reglamentos para el
control de la peste aviar, si no es que todos ellos, se basaban
en el requerimiento de antígeno de superficie H7.
Los participantes en un simposio internacional reco-
mendaron que se descartara el término de peste aviar,
excepto para propósitos históricos, y sugirieron el criterio
para definir virus de influenza altamente patógenos. (142)
Una recomendación era que se considerará a 75% de mor-
talidad en aves inoculadas de manera experimental como un
criterio para cepas altamente patógenas (16). Desafortuna-
damente, los aislamientos iniciales de H5N2 de pollos en el
brote de Pensilvania no produjeron una mortalidad de 75% y
no calificaron como virus altamente patógenos (135). En vista
de estasituación, el USAnimal Health Association Committee
on TransmissibleDiseases ofPoultry and Other Avian Species
de EVA (145) ha revisado las recomendacionesoriginales
para determinar si debe clasificarse un aislamiento de in-
fluenza aviar como altamente patógeno, y por tanto, debe
serconsideradopara erradicación.Estasrecomendacionesson:
1. Cualquier virus de influenza que resulte mortal para 6, 7
u 8 de 8 pollos susceptibles de 4 a 6 semanas de edad
dentro de un plazo de 10 días después de inoculación
intravenosa con 0.2 mL de una dilución de 1: I O de un
líquido alantoideo infeccioso libre de bacterias.
2. Cualquier virus H5 o H7 que no cubra los criterios del
apartado 1, pero que tenga una secuenciade aminoácidos
en el sitio de desdoblamiento de hemaglutinina que sea
compatible con virus de la influenza aviar altamente
patógeno.
3. Cualquier virus de influenza que no sea del subtipo H5
o H7, el cual mate a 1 de 5 pollos y que crezca en cultivo
celular en ausencia de tripsina.
Morfología
Se han revisado la morfología y arreglo de los componentes
en el virión de la influenza (98, 123). Los viriones (figura
22-1) son aproximadamente esféricos con un diámetro de
80 a 120 nm; no obstante, a menudo hay formas filamento-
sas del mismo diámetro con longitudes variables. La super-
ficie del virión está cubierta con espigas o proyecciones
espaciadas de manera estrecha de lOa 12 nm de longitud.
Dentro de la envoltura viral está incluida una nucleocápside
helical. Las espigas superficiales con dos formas distintas
son la HA, que es un trímero en forma de bastón, y la NA
que es una tetrámero en forma de hongo. El virión puede
romperse con detergentes, liberando las espigas que retie-
nen sus actividades respectivas. La HA es causante de la
fijación del virión a los receptores de la superficie celular
(sialiloligosacáridos) y de la actividad hemaglutinante de
los virus. Los anticuerpos contra la HA son muy importantes
en la neutralización del virus y protección contra la infec-
ción. La actividad de la enzima NA libera nuevos virus de
Influenza. 601
la célula por su acción en el ácido neuramínico en los
receptores. Los anticuerpos contra la NA también resultan
importantes en la protección, parece ser que por medio de
la restricción de la propagación del virus de las células
infectadas. En la actualidad, se han determinado las estruc-
turas tridimensionales de la hemaglutinina H3 (188) y de las
neuraminidasas N2 (39) Y N9 (15) Y se han definido impor-
tantes dominios antigénicos o epitopes.
La HA y la NA, además de una proteína pequeña
lIamadaM2, están incluidas en una envoltura lípida derivada
de la membrana plasmática de la célula huésped. Por de-
bajo de la envoltura viral está la principal proteína estructu-
ral MI que rodea a las moléculas de RNA con relación a la
nucleoproteína y tres proteínas grandes (PB 1, PB2 Y PA)
que constituyen el origen de la replicación y transcripción
de RNA.
El genoma viral está constituido por ocho segmentos
de RNA de tira sencilla de un sentido negativo. Estos ocho
elementos codifican para 10 proteínas virales, ocho de las
cuales son constitutivas de los viriones (HA, NA, NP, MI,
M2, PB 1, PB2 Y PA). El segmento RNA con el peso mo-
lecular más bajo codifica para dos proteínas no estructurales
(NS), NS 1 y NS2. Éstas se pueden detectar en las células
infectadas y NSI se ha vinculado con inclusiones en el
citoplasma; sin embargo, aún no se definen las funciones de
NSI y NS2.
Los ocho segmentosde RNA, todos con distintos pesos
moleculares, se pueden aislar de las partículas virales; se
conocela función de codificación de cada segmento.Los
segmentos de RNA de un virus se pueden separarpor medio
de electroforesis con gel de poliacrilamida. Se han usado
comparaciones de los patrones de migración de los RNA de
distintos virus, en particular rearregladores (véase sección
de Cambios antigénicos) para examinar el origen de los
genes virales.
Además, se puede comparar los RNA de parientes
cercanos de virus de influenza por mapeo de los oligonu-
cleótidos para determinar el grado de diferencias entre cepas
-un método sensible para detectar mutaciones. Este proce-
dimiento se utilizó inicialmente para comparar aislamientos
de alta y baja patogenicidad de pollos de Pensilvania (17).
Se ha producido un aumento espectacular respecto a la
información de las secuencias de RNA de los genes virales
de influenza durante los últimos 10 años. La información de
la secuencia genética es significativa e incluye datos par-
ciales de secuencia y, en ciertos casos, datos completos de
todos los ocho genes virales. También se dispone de infor-
mación específica de genes de virus aviares; por ejemplo, se
conocen en su totalidad las secuenciasde los genes de HA de
varios subtipos aviares, incluyendo H3 (50, 97), H5 (90, 92)
Y H7 (126, 138)y sedispone de datosparcialesde la secuencia
de todas las 14 hemaglutininas(2). La información disponible
está aumentando a una velocidad rápida y debe ser valiosa
para permitir la determinación de las bases genéticas para
propiedades biológicas importantes tales como patogenici-
dad, tropismo tisular y gama de huéspedes.
Composición química
Se ha comunicado la composición aproximada de los viriones
de influenza como 0.8 a 1.1% RNA, 70 a 75% proteinas, 20
602 . Enfermedades de las aves
Figura 22-1. Virus de la influenza aviar A/VVSN/33purificado. Tinción negativa con ácido fosfotúngstico a 2%. 282, 100x.
(Gopal Murti)
a 24% lípidos y 5 a 8% carbohidratos (38). Los lípidos están
situadosen la membrana viral; en su mayor parte son fosfo-
lípidos con cantidades menores de colesterol y glucolípi-
dos. En el virión hay varios carbohidratos (100) que
comprenden ribosa (en el RNA), galactosa, manosa, fucosa
y glucosamina, principalmente como glucoproteínas o
glucolípidos. Las proteínas del virión, así como los sitios
de glucosilación potencial, se encuentran especificados
por el genoma viral, pero la composición de las cadenas
de lípidos y carbohidratos enlazadas a glucoproteínas o
glucolípidos de la membrana viral son determinadaspor la
célula huésped.
Replicación viral
La replicación de los virus de influenza la han estudiado
múltiples investigadores y han descrito los procesos con
detalle (99). Brevemente, como lo han relatado Fenner y
colaboradores (51), el virus se adsorbe a receptores de
glucoproteína que contienen ácido siálico en la superficie
celular. El virus penetra luego a la célula por endocitosis
mediada por receptor. Esto incluye exposición a un pH bajo
en el endosoma, lo cual origina un cambio conformacional en
la HA, que media la fusión de la membrana. La nucleocáp-
side, penetra entonces al citoplasma y migra al núcleo. El
(Capítulo22)
virus de influenza utiliza un mecanismo singular para iniciar
la transcripción en la que una endonucleasa viral rompe el
cap 5' de los mRNA y lo emplea como un preparador para
la transcripción por medio de la transcriptasa viral. Se
generan seis mRNA monocistrónicos y se traducen en HA,
NA, NP Y las tres polimerasas (PBI, PB2 Y PA). El mRNA
para los genes de NS y M se une y cada uno origina dos
mRNA, que se trasladan a armazones distintos de lectura y
dan origen entonces a las proteínas NSI, NS2, MI M2. La
HA y la NA son glucosiladas en el retículo endoplásmico
rugoso, recortadas en el aparato de Golgi y transportadas
hacia la superficie donde permanecen embebidas en la
membrana celular. Un requerimiento importante para la HA
es su desdoblamiento mediante proteasas de la célula hués-
ped a HAI y HA2, que permanecen unidas por enlaces de
disulfato; se requiere de dicho desdoblamiento para la pro-
ducción de virus infectante. Después de la producción y
ensamble de las proteínas virales y el RNA, el virus sale de
la célula por gemación de la membrana plasmática.
Aunque todavía no resulta claro cómo es que el virus
de la influenza mata a las células huésped, estudios re-
cientes (78) han demostrado que las células de los tejidos
infectados con virus de la influenza pasan por apoptosis
(muerte celular programada). La importancia in vivo de la
apoptosis en la influenza permanece por determinarse.

Variación antigénica
La frecuenciade la variación antigénicaentre los virus de
influenzaes elevaday se producede dos maneras,deriva-
ción y cambio(123). La derivaciónantigénicaimplicacam-
bios antigénicosmenoresen la HA, NA o ambas,mientras
que los cambiosantigénicossuponenalteracionesantigéni-
casde ordenmayor en la HA, NA o ambas.
Derivación antigénica
La derivación antigénica se debe a mutaciones de puntos en
los genes que codifican para las proteínas de HA, NA o
ambas, y es reflejo de la selección de variantes en una
población inmune. La derivación antigénica se ha definido
de manera sumamente refinada mediante virus de influen-
za de seres humanos, pero también se sabe que se produce
con las cepas aviares (12,73,82,97). Estos estudios han
sugerido que los virus aviares muestran menos derivación
antigénica que las cepas de mamíferos; la razón no resulta
clara, pero puede incluir falta de presión inmunológica en
aves de vida breve.
En la definición de los mecanismos de la derivación
antigénica de las cepas humanas, se han definido cuatro
sitios antigénicos en la estructura tridimensional de la he-
maglutinina H3 de un virus humano (188). Esto se basó en
datos de la frecuencia de variantes de ocurrencia natural y
variantes seleccionadas con anticuerpos monoclonales. En
esencia, una mutación de un solo punto puede alterar la es-
tructura de la proteína de superficie (HA o NA), y por tanto
sus propiedades antigénicas, inmunitarias, o de ambos tipos,
originando una variante antigénica.
Cambio antigénico
La naturaleza segmentada del genoma viral (ocho segmen-
tos de RNA) permite que los segmentos se redistribuyan
cuando dos virus diferentes de influenza infectan una célula
generando en potencia 256 virus descendientes genética-
mente distintos. Esta actividad se denomina redistribución
genética. La redistribución genética se demostró inicial-
mente con análisis antigénico de los virus producidos du-
rante infecciones mixtas (178). Los virus antigénicos
redistribuidores, o sea aquellos con combinaciones de HA
y NA de los virus progenitores, se detectaron rápidamente
cuando una célula, embrión o huésped susceptible fue in-
fectado con dos virus antigénicamente distintos. Los inter-
cambios que se detectan por medio de análisis antigénico
implican sólo los segmentos que codifican paralas proteínas
de superficie NA y HA (antígenos); no obstante, sin duda
los intercambios genéticos pueden implicar fines distintos a
aquéllos. Además, los virus de especies distintas también
intercambian genes fácilmente.
Se ha demostrado que se producen infecciones
mixtas con una frecuencia razonable en la naturaleza
(67). En tales casos, se han aislado dos o más virus de
influenza antigénicamente distintos de muestras cloacales
de patos silvestres. De manera experimental, la redis-
tribución genética se desarrolla cuando se afectan patos
con dos virus antigénicamente distintos. Asi, no resulta
sorprendente que se hayan obtenido virus de patos con casi
toda combinación posible de subtipos antigénicos en la
naturaleza.
Ir¡fluenza.603
Se sugiere la redistribución genética entre virus huma-
nos y aviares como mecanismo mediante el cual se originan
nuevas cepas pandémicas humanas (178). Por tanto, los
virus aviares pueden tener una función en los virus de
influenza en personas al aportar genes a las cepas humanas.
Propiedades biológicas
La propiedad biológica de patogenicidad de los virus de
influenza aviar es en extremo variable y no se puede predecir
con base al huéspedde origen o subtipo antigénico (HA) del
virus. Los virus aviares de los subtipos H5 y H7 se han
vinculado con enfermedad grave en pollos, pavos, patos y
golondrinas de mar; por ejemplo, pollo/Scotland/59
(H5N 1), pollo/Penn/83 (H5N2), pavo/Ontario/7732/66
(H5N6), golondrina/South Africa/61 (H5N3) y los virus de la
pesteaviar (H7N l Y H7N7) (6). Sin embargo, hay múltiples
ejemplos de aislamientos de virus H5 y H7 que no son
patógenos,por lo cual, la configuración antigénica por sí sola
no determina la patogenicidad.
Como sucede con cualquier virus, la patogenicidad es
una propiedad de la interacción entre el huésped y el virus.
Un virus de influenza que es patógeno para una especie
aviar, no necesariamente será patógeno para otra (9). Por
ejemplo, el virus pavo/Ontario/7732/66 es altamente pató-
geno (mortalidad de 100%) para pavos y pollos, y al mismo
tiempo no es patógeno (sin mortalidad) para otras especies,
como los patos (163). Es muy probable que el tropismo
tisular esté implicado en su patogenicidad; por ejemplo, los
virus restringidos a las vías respiratorias o intestinales pro-
vocarán un problema patológico sumamente distinto que un
virus que se vuelve sistémico y alcanza órganos vitales. La
base para el tropismo tisular aún no se define, pero las
especificidades de receptor para el virus humano, equino y
aviar difieren (148, 149). Estudios llevados a cabo (127)
indican que mutaciones en el sitio de fijación del receptor
de la HA viral pueden alterar la capacidad de los virus para
infectar a distintos huéspedes. Parece posible que el reco-
nocimiento del receptor sea un factor importante, tanto en
la gama de huéspedes,como en el tropismo tisular, así como
de la patogenicidad. Como aún no se ha identificado algún
receptor celular para los virus de influenza, no está clara la
función desempeñadapor las interacciones entre los virus y
el receptor en la enfermedad.
La base molecular de la patogenicidad no está total-
mente definida. Rott y Scholtissek (151) sugirieron que la
patogenicidad es poligénica y puede disasociarse de la HA
y NA. Por otra parte, hay evidencia sustancial (179) de que
el gen de HA es en extremo significativo en la patogenici-
dad. La caracteristica que es en particular pertinente es la
capacidad de desdoblamiento de la HA (29, 179).
Como se mencionó antes, los virus altamente patóge-
nos poseen HA que se desdoblan fácilmente en diversas
células in vivo e in vitro. La capacidad de que las pro-
teasasen la célula del huésped efectúen este desdoblamiento
se considera importante para determinar el grado de repli-
cación. Por ejemplo, los virus altamente patógeno s po-
seen HA que se desdobla en varias células diferentes de tal
modo que se produce virus infectante. Sin embargo, la HA
de los virus de influenza da patogenicidad de grado bajo a
moderado. 110se desdoblan tipicamente en muchas células,
604 Enfermedades de .las aves
de manera tal que no se desarrolla el virus infectante. Los
virus altamente patógenos tienen una serie de aminoácidos
básicos en la terminal carboxi de la HA 1, mientras
que aquellos avirulentos poseen un aminoácido básico sim-
ple en ese sitio. Parece probable que los aminoácidos
básicos estén implicados en el reconocimiento de la proteasa
y en el desdoblamiento de la HA de los virus de alta
patogenicidad.
Estudios llevados a cabo (89, 90, 91, 184) en virus
H5N2, tanto de baja patogenicidad como de alta patogeni-
cidad de pollos en Pensilvania, sugieren que todos los virus
de estegrupo tienen un sitio de secuencia de desdoblamiento
relacionado con los virus de alta patogenicidad; no obstante,
la HA de los aislamientos iniciales menos patógenos,-tenía
un sitio de glucosilación en la región de desdoblamíento, y
es posible que la presencia de esto haya bloqueado un
desdoblamiento eficiente. Una mutación simple que eliminó
ese sitio de glucosilación, resultó en una cepa de alta pato-
genicídad. Así, en este caso, la determinación de la secuen-
cia alrededor del sitio de desdoblamiento de las HA
indicaría la naturaleza peligrosa de esos virus particulares.
Estudios efectuados con otros virus H5 altamente patóge-
nos, pavo/Ontario/7732/66 (137), mostraron que los cam-
bios en los epitopes neutralizantes en la HA modifican la
virulencia del virus; así, puede haber mecanismos distintos
mediante los cuales los cambios en la HA alteran el resul-
tado de la infección viral.
Además de evaluar virus con relación a su patogenici-
dad in vivo, los análisis in vitro aportan información útil para
evaluar la virulencia. Senne y colaboradores (161) han
comparado las actividades in vitro e in vivo de aislamientos
H5N2 de Pensilvania y determinaron que las inoculaciones
en pollos fueron inadecuadas para evaluar la virulencia de
esos virus. Como se mencionó antes, el desdoblamiento
de la rotura de la HA es un marcador importante de los virus
altamente patógenos y éste se puede medir in vitro. La
capacidad que tienen los virus de influenza para producir
placas en células en cultivos de tejidos como de fibroblastos
de embrión de pollo (FEP) y células de riftón canino de
Madin-Darby (RCMD) en ausencia de tripsina, se correla-
ciona con la patogenicidad, puesto que indica que la HA de
esa cepa se desdobla fácilmente por medio de proteasas
celulares. En contraste, los virus de grado patogénico bajo
a moderado, no pueden formar placas en ausencia de tripsi-
na puesto que la HA permanece sin desdoblarse. La adición
de tripsina a las células permitirá el desdoblamiento y la
formación de placas (29). Los requerimientos de tripsina se
correlacionan bien con la patogenicidad; no obstante, hay
excepciones. Por ejemplo, puede haber poblaciones mix-
tas de virus y limitar la utilidad del procedimiento en la
predicción de la patogenicidad de los aislamientos de in-
fluenza (30). En estudios recientes (136), se formaron pla-
cas con variantes altamente patógenas de pavo/Ont/7732/66
sin tripsina en FEP, pero necesitaron tripsina para formar
placas en RCMD. Esto sugiere que los FEP pueden ser más
confiables para la evaluación de este aspecto. Otra valora-
ción es el análisis de! desdoblamiento de HA por medio de
radioinmunoprecipitación de HA de células de cultivo de te-
jidos como lo han descrito Senne y colaboradores (161).
Las valoraciones in vivo e in vitro pueden identificar
una cepa altamente patógenatípica. Sin embargo, la presencia
(Capítulo 22,1
de varios aminoácidos básicos en la terminal carboxi de
HA 1 es probablemente el indicador más confiable de que el
virus tiene el potencial de ser altamente patógeno (179). Así,
ésta es la razón de la recomendación (145) de que se
determine la secuencia en el sitio de desdoblamiento en la
HA para evaluar la patogenicidad de los aislamientos.
García y colaboradores, y Horimoto y colaboradores,
informaron que el cambio en la patogenicidad de los virus
de influenza aviar en México, se acompañó por la sustitu-
ción e inserción de seis bases adicionales, originando una
inserción de dos aminoácidos en el sitio de desdoblamiento
HA (57- Rm
Resistencia a los agentes quimicos y físicos
Los virus de influenza A aviar son virus con envoltura,
y por tanto, son relativamente sensibles a la inactivación
por solventesde lípidos, tales como detergentes.La infectivi-
dad se destruye rápidamente con formalina, ¡3-propiolacto-
na, agentes oxidantes, ácidos diluidos, éter, desoxicolato
de sodio, hidroxilamina, dodecilsulfato de sodio e iones de
amonio (55, 111). Los virus de la influenza aviar no están
dotados de una estabilidad poco frecuente,yor lo cual no es
dificil la inactivación de los propios virus. Estos se inactivan
con calor, extremos de pH, condiciones no isotónicas y
desecación.
Situaciones de laboratorio
Los virus de influenza crecen generalmente en embriones
de pollo y son muy estables en el líquido alantoideo porque
la presencia de proteínas protege alos virus. Lainfectividad,
así como las actividades hemoaglutinantes y de la neuroa-
minidasa de los virus originados en huevo puede persistir
durante varias semanasa 4 °C. Sin embargo, para conservar
la infectividad por un periodo prolongado, se requiere al-
macenamiento a -70 °C o liofilización. Debe mencionarse
que las actividades de HA y NA se pueden conservar aun
cuando el virus ya no sea infectante. Se han usado formalina
y 13 propiolactonaparaeliminar la infectividad, aunquese
retienen las actividades hemaglutinantes y de neuramini-
dasa. La inactivación de estos virus en situaciones de labo-
ratorio puede lograrse con múltiples detergentes y desin-
fectantes (como desinfectantes fenólicos o hipoclorito de
sodio) comunes.
Situaciones de campo
En la situación de campo, los virus de influenza muchas
veces se liberan mediante secreciones nasales y heces de
aves infectadas, por lo cual los virus están protegidos por la
presencia de material orgánico. Esto aumenta de manera
considerable su resistencia a la inactivación. Un paso ini-
cial consiste en calentar el edificio a altas temperaturas
durante varios días con el fin de inactivar al virus. Entonces,
se remueve el material orgánico, incluyendo excremento,
seguido de la limpieza de las superficies con detergente. Los
locales pueden descontaminarse entonces, con calor, solu-
ción de hipoclorito de sodio, formalina, o One-Stroke Envi-
ronR para descontaminar (54,60).
El estiércol altamente contaminado representa un pro-
blema especial en los esfuerzos por controlar la influenza
(52, 60). El material de cama y el estiércol pueden eliminarse

enterrándose, apilarse para su descomposición y cubrirse
con material plástico o mezclándolo con tierra con un azJ1dón.
Debe enfatizarse que los virus de influenza pueden sobre-
vivir durante periodos prolongados en el ambiente, en par-
ticular en condiciones frescas y húmedas. Para ejemplificar
esto, pudo recuperarse el virus infeccioso de estiércollíqui-
do, 105 días después de la despoblación durante el brote en
invierno de influenza en pollos en Pensilvania (52). La
intectividad persistió en materia fecal durante un periodo
tan prolongado como de 30 a 35 días a 4 °C y durante 7 días
a 20 °C (23, 180). Se han recuperado virus de influenza de
agua de lagos y estanques en los cuales había concentracio-
nes grandes de aves acuáticas, pero no despuésde que éstas
se habían ido, lo cual sugiere que los virus no se inactivan
fácilmente en el ambiente pero es posible que no sobrevi-
van por mucho tiempo (68). Durante los brotes de enferme-
dad en aves domésticas, es frecuente la recuperación del
virus de bebederos contaminados por secreciones y heces,
pero se desconoce cuánto tiempo pueden sobrevivir los
virus en esas áreas.
Clasificación de la cepa
La clasificación de las cepas de virus de influenza aviar se
basaen el subtipo de HA y NA. En la actualidad existen (15)
hemaglutininas y 9 neuraminidasas, las cuales se han iden-
tificado en varias combinaciones en aislamientos aviares.
Para identificar la HA y NA de un virus, se somete el
aislamiento a pruebas de inhibición de la hemaglutinación
(IH) e inhibición de la neuraminidasa (IN), con el uso de un
panel de antisueros específicos para los distintos subtipos.
Estos procedimientos se han descrito en detalle en un ma-
nual del Centers lor Diseases Control, Concepts and Pro-
cedures lor Laboratory-Based Influenza Surveillance (36)
y por Kendal (95).
La comparación del virus que pertenecen al mismo
subtipo se logra a menudo con la utilización de suero
posinfección de pollos y urones y anticuerpos monoclona-
les. El empleo de anticuerpos monoclonales ha permitido
comparaciones más detalladas de virus relacionados que se
presentan en la misma especie, o en especies distintas. Por
ejemplo, se han utilizado anticuerpos monoclonales contra
la hemaglutinina HI de los virus HINl presente en pavos y
cerdos para establecer el valor de relación antigénica de sus
hemaglutininas (12, 73). Las comparaciones de los virus con
estos reactivos se logran típicamente con HI, ELISA o
neutralización, o todas estas pruebas. Se proporciona infor-
mación adicional en cuanto a la clasificación en Identifica-
ción del virus.
Sistemas de huésped de laboratorio
Embriones de pollo
Todas las cepas de los virus de influenza aviar proliferan
con rapidez en embriones de pollo de 9 a 11 días de edad,
haciendo que este método sea el que más se utiliza univer-
salmente. Los virus que proliferan en números elevados en
el huevo tienen una hemaglutinina desdoblada. Se propor-
ciona información adicional en la sección de Aislamiento
e identificación del patógeno causal. El cultivo de los virus
de influenza en huevos, también se usa en la producción de
IY!/luenza.605
vacunasy para la preparación de grandes cantidades de virus
para estudios del laboratorio.
Cultivos de células
Los virus de influenza aviar se replican en un número
limitado de cultivos celulares; los FEP son los que se usan
con mayor frecuencia en los cultivos primarios, mientras
que la más empleada es la línea celular continua de RCMD.
Pocos virus de influenza proliferarán y formarán placas en
cultivos de células, a menos que se agregue tripsina a la capa
superior de agar para romper la molécula de HA para la
producción de virus infectante. La utilización de tripsina en
el medio de cultivo permite valoraciones de placa con
muchas cepas en FEP o RCMD.
Animales de laboratorio
Los pollos, pavos y patos han sido las especies más usadas
para los estudios de laboratorio, puesto que han sido las es-
pecies infectadas con mayor frecuencia en condiciones na-
turales. En general, debido a la considerable variación entre
las especies, es aconsejable emplear el huésped aviar natu-
ral, de preferencia de la misma edad y especie para los
estudios de laboratorio. Los virus aviares también replican
en varios mamíferos inoculados de manera experimental,
como hurones, gatos, cricetos, ratones, monos, minks y
cerdos (98).
Patogenicidad
Hay una amplia gama de patogenicidad entre los virus de la
influenza aviar. Las infecciones con estos virus tal vez no
sean aparentes u ocasionen enfermedades que varian de
grado leve, sindromes transitorios hasta 100% de morbili-
dad, mortalidad o ambas cosas. Los signos de enfermedad
pueden ser evidentes como respiratorios, entéricos o repro-
ductivos, y pueden variar con el virus, la especie, la edad,
infecciones intercurrentes, ambiente y estado inmunitario
del huésped.
Considerando la gran cantidad de virus de influenza
que se han aislado de especies aviares, el número conocido
de cepas altamente patógenas es extraordinariamente pe-
queño; sin embargo, hay un número considerable de virus
clasificados como de grado patógeno bajo a moderado. El
método para detectar estas cepas se ha descrito en Cla-
sificación. Los virus aislados de aves acuáticas silvestres
típicamente no son patógenos, en especial para las espe-
cies de las que se aislaron.
Hay múltiples situaciones en las cuales los virus de
influenza ocasionan una morbilidad y mortalidad de grado
muy manifiesto en condiciones de campo, y sin embargo,
parecen no provocar enfermedad en aves inoculadas de
manera experimental. Estudios de Toshiro y colaboradores
(170) han sugerido que infecciones bacterianas concu-
rrentes tienen una función importante en la enfermedad
relacionada con los virus de influenza de patogenicidad de
grado bajo o moderado. Esto podría suceder debido a que
las bacterias generan enzimas capaces de desdoblar la HA
de estos virus influenza de virulencia baja o moderada,
permitiéndoles replicar y propagarse en un mayor grado en
ese huésped. Esta es una explicación interesante de la capa-
cidad que tienen algunas cepas para ocasionar problemas
606 . Enfermedades de las aves
patológicossignificativos en el campo, pero no en aves
inoculadasde maneraexperimental.
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Muchas especies aviares, domésticas o silvestres, pueden
infectarse con virus de influenza que pueden o no ser fuente
de enfermedad. Se han aislado más virus de influenza de
patos que de cualquier otra especie. Otras especies de aves
de las cuales se han aislado virus incluyen gallina de Guinea,
gansos domésticos, codorniz (Coturnixjaponica), faisanes,
perdices, estorninos asiáticos, paserinas, psitácidas (peri-
quitos de Australia, pericos y gorriones),. gaviotas, aves de
playas y aves marinas.
Entre las especies aviares domésticas, los pavos han
sido los más frecuentemente implicados en brotes de la
enfermedad influenza, mientras que los pollos lo han sido
con menor frecuencia.
Se han aislado virus de influenza A, muy relacionados
antigénica y genéticamente con virus aviares, de dos brotes
de enfermedad en focas (Phoca vitulina) en EVA (73). Las
focas infectadas padecieron neumonia y se provocó una
morbilidad y mortalidad significativas. Durante los estudios
en focas infectadas en el laboratorio, un individuo desarrolló
conjuntivitis a causa del virus de foca, A/foca/Mass/l/80
(H7N7); varios trabajadores del campo han experimentado
el mismo problema (182). La infección se limitó a conjun-
tivitis y se alivió sin alguna secuela. Se han producido dos
informes de aislamientos de virus de influenza de ballenas
muy vinculados con virus aviares (76); aún no se sabe si
estos virus están implicados en algún proceso patológico
en estos animales.
En EVA,. se han detectado durante el último decenio
virus HINI que se alojan típicamente en cerdos. Las com-
paraciones antigénicas y genéticas de estos virus (12, 13,
73, 157) indican que los virus de los pavos están muy
relacionados con los que circulan de manera continua en
cerdos y, por tanto, son de origen porcino. Se ha sugerido
que los virus de los cerdos los introdujeron ya sea por
contacto directo o indirecto con cerdos o de personas infec-
tadas con estos virus.
Scholtissek y Naylor (156) han hecho la interesante
sugerencia de que los cerdos representan un vaso mezcla-
dor para los virus de especies aviares y de mamiferos. Por
tanto,el contactoestrechoentreestosgrupos,como el
cultivo concomitante de peces, patos y cerdos, puede faci-
litar la emergencia de cepas nuevas. Virus de influenza aviar
también han sido causantes de brotes de enfermedad en
minks (49, 101).
Pueden infectarse de manera experimental cerdos, hu-
rones, gatos, minks, monos y seres humanos (26, 71, 98)
con virus originados de especies aviares.
Transmisión y portadores
Las avesinfectadasexcretanvirus de las víasrespiratorias,
conjuntiva y heces; por tanto, las formas probablesde
transmisiónincluyen tanto contactodirecto entre avesin-
(Capítulo22)
fectadas y susceptibles como contacto indirecto, abarcando
aerosol (gotitas) o exposición a fomites contaminados con
virus. Como las aves infectadas pueden excretar concentra-
ciones elevadas de virus en sus heces, la propagación se
logra con facilidad mediante prácticamente cualquier cosa
contaminada con material fecal, por ejemplo, aves y mamí-
feros, alimentos, agua, equipo, abastos, jaulas, ropa, ve-
hículos de entrega, insectos, etcétera. Por tanto, los virus se
transportan con facilidad a otras zonas por medio de perso-
nas y equipo compartido por servicios de apoyo, aves vivas
en jaula en venta.
Alexander (5) categorizó las fuentes de introducción
primaria de infección para aves domésticas como: 1) otras
especies de aves domésticas, 2) aves exóticas cautivas, 3)
aves silvestres y 4) otros animales. En la categoría 1 hay
ejemplos de propagación de una especie doméstica a otra en
la misma granja o en granjas adyacentes, por ejemplo, patos
a pollos o de pavos a pollos, gallina de Guinea y faisanes.
Es probable que la mayor parte se deba a transmisión
mecánica de la manera descrita antes. En la categoría 2,
aunque el potencial de esta propagación parece ser real, no
se conocen introducciones de virus de influenza hacia las
aves domésticas por aves exóticas en jaula, como se ha
observado para el virus de la enfermedad de Newcastle.
La categoría 3 es una fuente de infección considerada
comúnmente en aves domésticas, por ejemplo, aves silves-
tres, en particular las aves acuáticas migratorias. Hay evi-
dencia circunstancial sustancial para considerar como causa
a las aves silvestres de la introducción de influenza en
parvadas de aves domésticas. Por ejemplo, los pavos y las
aves acuáticas migratorias muchas veces están relaciona-
das parcial y temporalmente. Estudios efectuados en
Minesota (62, 87) han indicado que los virus de influenza
sepresentanen los pavos de maneraconcurrentecon la llegada
de aves migratorías. Si se considera la elevada frecuencia de
virus de influenza en las heces de los patos, estas fuentes
deberían permanecer siendo sospechosas.Además, las he-
ces introducidas en los abastos de agua pueden servir como
fuente de virus para la transmisión fecal-oral a otras aves.
En el brote de Pensilvania, los estudios de vigilancia
(77, 132) demostraron que muchos virus, incluyendo un
aislamiento H5N2 no patógeno estaban presentes en aves
silvestres en el área. No obstante, no hubo evidencia de que
las aves silvestres estuvieran diseminando virus altamente
patógeno. Además, estudios experimentales (190) han mos-
trado que los patos y las gaviotas son huéspedespobres para
este virus. No se puede excluir la posibilidad de que aves
silvestres estén implicadas en la introducción inicial. Du-
rante el brote reciente en pavos en Irlanda, que implicó a la
cepa altamente patógena pavo/Ireland/1378/83 (H5N8) se
aisló un virus del mismo subtipo de patos domésticos sanos
en una granja adyacente (121). Estudios genéticos (92)
señalaron que estos virus estaban relacionados de manera
estrecha y replicaron en pavos y pollos, pero sólo provoca-
roll enfermedad en pollos. Los estudios de vigilancia (121)
sugirieron que el brote inicial en patos domésticos puede
haber sucedido por medio de contacto con aves silvestres.
Aunque gran parte de la evidencia implica a las aves sil-
vestrescomo una fuente circunstancial, es suficiente para ver
a estas aves como una fuente real. Se han considerado
importantes también a las aves silvestres de los problemas

de influenza en focas, ya que éstasy dichas aves comparten
a menudo hábitats.
En la categoría 4, hay evidencia de que los pavos se
pueden infectar con virus de cerdos; resulta dificil estimar
con qué frecuencia se puede producir. Como se indicó antes
se han detectado virus de origen porcino en pavos, los
cuales se supone los cerdos transmitieron a los pavos, ya sea
mecánicamente o por personas infectadas con el virus.
Hay una amplia evidencia de transmisión horizontal de
virus de influenza, pero poca evidencia de que los virus se
puedan transmitir verticalmente. No obstante, debe seña-
larse que los virus pueden estar presentes dentro o en la
superficie de huevos cuando la gallina está infectada, como
se demuestra por el aislamiento de virus de H5N2 de huevos
de gallina durante el brote de Pensilvania (35). Después de
la infección experimental de gallinas con el virus H5N2
de Pensilvania, casi todos los huevos puestos durante los
días posinfección 3 y 4 contenían virus (23).
Las vías experimentales de exposición en las cuales
se tiene éxito incluyen aerosol, intranasal, intrainusal,
intratraqueal, oral, conjuntival, intramuscular, intraperito-
neal, intracaudal en el saco aéreo, intravenosa, cloacal y
administración intracraneal de los virus.
Periodo de incubación
Los periodos de incubación para las distintas enfermedades
ocasionadas por estos virus varían de tan breves como de
unas cuantas horas hasta tres días en aves individuales y
hasta 14 días en una parvada. El periodo de incubación
depende de la dosis de virus, la vía de exposición, las
especies expuestas y la capacidad para detectar signos clí-
nicos.
Signos
Los signos de la enfermedad son en extremo variables y
dependen de la especie afectada, edad, sexo, infecciones
concomitantes, virus, factores ambientales, etcétera. Los
signos pueden reflejar anormalidades respiratorias, en-
téricas, reproductivas o del sistema nervioso. Los signos
informados con mayor frecuencia comprenden notable
depresión, disminución en la actividad; menos ingestión de
alimento y emaciación; aumento de cloquera en las gallinas
y baja de la producción de huevo; signos respiratorios de
grado leve a intenso que comprenden tos, estornudos, ester-
tores y lagrimeo excesivo; acurrucamiento; plumas eriza-
das; edema de cabeza y cara; cianosis de la piel sin plumas,
trastornos nerviosos y diarrea. Cualquiera de estos signos se
puede producir solo o en varias combinaciones.
En algunos casos, la enfermedad es rápidamente
fulminante y se encuentran las aves muertas sin signos
previos. Algunos virus ocasionan enfermedades graves en
una especie e infecciones inaparentes en otras, en con-
diciones experimentales. De manera similar, virus que son
idénticos antigénicamente pueden tener características bio-
lógicas muy peculiares, uno puede producir una enfermedad
grave en una especie dada y una infección inaparente en
otra (9, 163). En la situación reciente de los virus H5N8
en pavos y patos en Irlanda (121), hubo problemas de
enfermedad significativos en los pavos y ninguno en patos;
lf?/luenza 60:
así que la especie implicada es muy significativa. En todos
los casos, excepto en el caso de la mortalidad masiva entre
golondrinas de mar comunes (27), las infecciones con virus
de influenza en aves silvestres han sido inaparentes sin
signos evidentes de enfermedad.
En el brote de pollos en Pensilvania (1,47), hubo al
principio una enfermedad respiratoria aguda con aumento
en mortalidad y declinación en la producción de huevo. Sin
embargo, cuando el virus se volvió altamente patógeno,
hubo otros problemas, incluyendo una mortalidad alta (50
a 89%), declinaciones significativas en el consumo de ali-
mento yagua, y producción de huevo. Los signos respira-
torios fueron menos sobresalientes, pero las aves se
encontraban intensamente deprimidas y algunas tenían tem-
blores y posiciones poco comunes de la cabeza.
Morbilidad y mortalidad
Los índices de mortalidad y morbilidad son tan variables
como los signos y dependen de la especie y el virus,
así como de la edad, ambiente e infecciones concurrentes.
La observación más frecuente es una de alta morbilidad y
baja mortalidad. Los índices de morbilidad en general están
mal definidos, en parte debido al tamaño muy grande de
parvadas afectadas a los signos mal definidos de enferme-
dad en muchos de los brotes. Por otra parte, en el caso del
virus de alta patogenicidad, la morbilidad y la mortalidad
pueden alcanzar 100%.
lesiones macroscópicas
Las lesiones macroscópicas que se observan en varias espe-
cies av\ares han sido en extremo variadas en lo referente a
su localización e intensidad, dependiendo en mucho en la
especie y en la patogenicidad del virus infectante. Las
lesiones macroscópicas que se han descrito en general son
de observaciones en pollos y pavos con infecciones natura-
les o experimentales (46). Hay pocas descripciones de le-
siones en golondrinas de mar, patos domésticos, codornices
criadas en jaulas, perdices y faisanes.
En muchos casos hay pocas lesiones notables debido
a que la enfermedad es leve. Las lesiones leves se pueden
observar en los senos,caracterizadascomo inflamación cata-
rral, fibrinosa, serofibrinosa, mucopurulenta o caseosa.
Puede haber edema de la mucosa traqueal con un exudado
que varia de seroso a caseoso.Los sacosaéreos pueden estar
engrosadosy pueden tener un exudado fibrinoso o caseoso.
Puede observarse peritonitis catarral a fibrinosa y peritoni-
tis por huevo. La enteritis catarral o fibrinosa se puede
manifestar en el ciego o intestino o ambos sitios, en especial
en pavos. Pueden encontrarse exudados en el oviducto de
aves ponedoras.
En el caso de virus altamente patógeno puede no haber
lesiones notables ya que las aves mueren muy rápidamente
antes de que se desarrollen lesiones macroscópicas. Sin
embargo, se han descrito una diversidad de alteraciones
congestivas, hemorrágicas, transudativas y necrobióticas
(figura 22-2) con virus de alta patogenicidad como el virus
de la pesteaviar (H7N7), golondrina de mar/S.A./61 (H5N3),
pollo/Scotland/59 (H5Nl), pavo/Ontario/7732/66 (H5N9),
pavo/Ontario/6213/65 (H5N 1) y pollo/Pensilvania/83
608 . Enfermedades de las aves
(H5N2). Con estos virus, las alteraciones iniciales pueden
incluir edema de la cabeza con hinchazón de senos; y
barbillas y crestas cianóticas, congestionadas y hemorrági-
casoTambién se puede observar congestión y hemorragia en
las piernas. Al progresar la enfermedad, las lesiones internas
varían de maneraconsiderable.Frecuentemente,seobservaron
focos necróticos en el hígado, bazo, riñones y pulmones en
pollos infectados de manera experimental con el virus de la
peste aviar (85), pero no se observaron lesiones similares en
golondrinas de mar que padecieron infección con golondri-
na de mar/S.A./61 (153). Las lesiones congestivas hemo-
rrágicas fueron comunes en aves infectadas con cepas
patógenas, pavo/Ontario/7732/66 y pavo/Ontario/6213/65
(105, 106, 129, 130, 152). Ya se han descrito con detalle
(46) las lesiones observadas en algunos brotes individuales.
Las lesiones macroscópicas en pollos en el brote de
Pensilvania, descritas por Acland y colaboradores (1), se
caracterizaron por hinchazón intensa de las crestas y barbi-
llas, con edema periorbitario. Las lesiones de las crestas
fueron muy notables, variando de vesículas e hinchazón y
cianosis intensa, equimosis y necrosis franca. A veces había
hinchazón de las patas con decoloración equimótica. Las
lesiones viscerales incluyeron hemorragias petequiales en
diversas superficies serosas y mucosas, en particular en la
superficie mucosa del proventrículo cerca de la unión con
el ventrículo. El páncreas frecuentemente tuvo áreas de
manchas de color amarillo claro y rojo oscuro a lo largo
de su extensión. En algunas aves, las lesiones macroscópi-
cas se limitaron a deshidratación. Las lesiones fueron muy
parecidas a las descritas por Stubbs y Beaudette para la peste
aviar en el decenio de 1920 (169).
No todas las cepas altamente patógenas originan las
mismas lesiones macroscópicas. Van Campen y colabora-
dores (173) infectaron pollos con el virus pavo/Ontario/
7732/66 (H5N9) y demostraron que este virus ocasiona
intensa destrucción del tejido linfoide como es evidente
macroscópicamente por el aspecto moteado del bazo. Sin
embargo, las infecciones naturales y experimentales de
pollos con otras cepas virulentas, como la golondrina
de mar/S.A./ 61 y pollo/Penn/83 no provocó necrosis linfoide.
Se desconocenlas basespara las diferencias en estos virus.
Cuando se examinan aves para observar lesiones ma-
croscópicas, es importante considerar que la infección con
el virus de la influenza puede estar acompañada con afecta-
ción bacteriana por lo cual las lesiones pueden reflejar los
efectos tanto de los virus como de las bacterias.
Histopatología
Las descripciones histopatológicas de la infección por
influenza aviar se han limitado principalmente a los padeci-
mientos con enfermedad franca intensa y cambios macros-
cópicos obvios, que implican virus altamente patógenos.
La peste aviar clásica, como la describieron en 1926
(59), estabacaracterizadapor edema,hiperemia, hemorragias
y focos de manguitos linfoides perivasculares, principal-
mente en el miocardio, bazo, pulmones, encéfalo, barbillas
y en menor grado, hígado y riñón. Se presentabadegenera-
ción y necrosis parenquimatosa en el bazo, hígado y riñón.
Las lesiones encefálicas (53, 158) comprendían focos de
necrosis, manguitos linfoides perivasculares, focos gliales,
(Capítulo 22)
proliferación vascular y alteraciones neuronales. Los pollos
que mueren después de la inoculación intravenosa del virus
de peste aviar altamente virulento, tienen edema, hiperemia
y hemorragias generalizadas, y ademásfocos de necrosis en
el bazo, hígado, pulmones, riñón, intestino y páncreas,
en orden decreciente de frecuencia (85). Las lesiones ence-
fálicas fueron similares a las descritas antes (53, 158).
Las alteraciones histológicas ocasionadas por otro vi-
rus de influenza altamente patógeno en diversas especies,
en particular pollos y pavos, tienen algunas semejanzas, así
como diferencias, a las originadas por los virus de la peste
aviar.
En los pollos inoculados con golondrina de mar/S.A./
61 (H5N3) (28), se observaron focos de necrosis e infiltra-
ción linfoide en el bazo, miocardio, encéfalo, ojos, músculos
oculares, cresta y musculosquelético. Las lesiones espléni-
cas fueron principalmente proliferación de células reticu-
lares en la pulpa roja acompañadas por acumulación de
heterófilos. También fueron evidentes miocarditis intensas
con áreas focales de músculo necrótico. A pesar de títu-
los elevados de virus, no hubo lesiones en los pulmones
(ni signos respiratorios). Después de 5 o 6 días se desarrollo
una encefalitis difusa tanto en el cerebro como en el cerebelo,
caracterizadapor manguitos parivascularesgeneralizadoscon
células mononucleares, necrosis de neuronas, edema y ce-
lularidad difusa y algunas hemorragias. En contraste a las
lesiones extensas observadas con golondrina de mar/
S.A./61, las lesiones en pollos infectados con otro virus
altamente patógeno, pollo/Scot/59 (H5N 1), resultaron mu-
cho menos intensas. Las características entre las lesiones
provocadas por estos dos virus fueron el grado de afectación
cardiaca, encefálica, ocular y cutánea, que fueron menos
intensos o estuvieron ausentescon pollo/Scot/59.
Una de las lesiones más notables observadas en pa-
vos infectados con pavo/Ont/6213/66 (H5N 1) o pavo/Ont/
7732/66 (H5N9), fue pancreatitis con necrosis extensa de
células acinosas (130, 152). Se manifestaron alteraciones
degenerativas y necróticas en otros órganos, incluyendo al
hígado, encéfalo y meninges, miocardio y tejidos cutáneos
(104, 130). Se han descrito en detalle necrosis miocárdica
progresiva y miocarditis acompañada por alteraciones de
Figura 22-2. Lesiones relacionadas con infección experi-
mental en pollos Leghorn blanca (LB) o White Rock (WR),
con virus de influenza aviar altamente patógena (AP). A a o.
Lesiones en pollos adultos LB, de 47 a 59 semanas de edad
expuestos a virus de influenza AP A/pollo/NJ/12 508/86 (H5
N2), por las vías intranasal/intratraqueal. A. Necrosis multi-
focal y hemorragia de la cresta y barbillas siete días posin-
fección (OPI). (Brugh) B. Edema, necrosis y hemorragia
graves de cresta y barbillas, siete OPIo (Brugh.) C. Neumonía
medial ventral bilateral con edema, tres OPIo (Brugh.) o. He-
morragias petequiales en grasa epicárdica, 4 OPIo (Brugh.)
E a H. Exposición intranasal (IN) o intravenosa (IV) de pollos
inmaduros a virus AP A/pollo/Querétaro/14 588-660/95
(H5N2). E. Necrosis grave de cresta y barbillas en un LB de
12 semanas, exposición IN, cuatro OPIo (Swayne.) G. Hemo-
rragias subcutáneas graves de las patas en un WR de cuatro
semanas de edad, exposición lB, cuatro OPIo (Swayne.)
H. Hemorragias petequiales alrededor de los conductos de
la región proventricular glandular, en un LB de 16 semanas,
exposición IN, cuatro OPIo (Swayne.)
610 . Enfermedades de las aves
grado muy manifiesto en la ultraestructura miocárdica
(116). Estas alteraciones coincidieron con concentraciones
altas del virus en el tejido miocárdico, las concentra-
ciones máximas de transaminasa glutamina-oxalacética y
deshidrogenasa láctica en el suero y arritmias cardiacas.
Resende (146) describió depleción necrótica de centros
linfoides en pavos infectados con pavo/Ont/7732/66. Estu-
dios recientes (173) indican que el pavo/Ont/7732/66
también origina necrosis linfoide intensa en pollos inocula-
dos de manera experimental; dicha necrosis fue evidente en
células linfoides presentes en el bazo, timo, bolsa, tracto
intestinal y pulmón. La caracteristica sobresaliente en estas
aves fue la necrosis de ganglios linfoides presentes en la
lámina propia de los bronquiolos, mientras que el epitelio
de las vías respiratorias se mantuvo relativamente preserva-
do y no hubo evidencia de enfermedad respiratoria.
El examen histopatológico de los pollos infectados
naturalmente durante el brote de Pensilvania lo describieron
muy bien Acland y colaboradores (1). Estos autores defi-
nieron l8s principales características microscópicas como
una cefalitis difusa no supurativa de grado leve a intenso;
pancreatitisnecrotizante,difusa de grado muy leve a intenso; y
miocitis necrotizante subaguda de grado muy leve a intenso,
que afecta múltiples músculos esqueléticos y más in-
tensa en los músculos oculares externos y en los músculos
de las piernas. También observaron que las lesiones micros-
cópicas fueron más intensas en pol1os de engorda que en
gallinas ponedoras; las probables explicaciones incluyen la
edad, la línea del ave, la patogenicidad del virus o la etapa
de la enfermedad.
Ha habido pocos exámenes de tejidos de aves silves-
tres, tales como patos, que se infectan por virus de influenza,
pero desarrol1antípicamente la enfermedad. Cooley y cola-
boradores (40) describieron lesiones neumónicas en patos
silvestres infectados de manera experimental con el virus
altamente patógeno pavo/Ont/7732/66. Esa lesión se pecu-
liarizó por infiltración rápida de linfocitos y macrófagos. No
hubo signos clínicos evidentes en estas aves que fueran
sugestivos de que, aunque sanos en apariencia, los patos
pudieran experimentar daños en las vías respiratorias duran-
te la infección. Estudios experimentales (lID) sugieren
efectos reproductívos y de crecimiento en los patos. En la
actualidad no se dispone de informes de lesiones o enferme-
dad caracteristica en aves acuáticas infectadas de manera
natural, por lo cual se desconoce si esto sucede durante la
infección que se desarrolla de manera natural.
En resumen, las lesiones ocasionadas por cuando me-
nos seis virus de influenza considerados como altamente
patógenos, comparten ciertas semejanzaspero tienen algu-
nas caracferisticas distintívas. Por ejemplo, las necrosis
linfoides focales múltiples fueron típicas de la infección con
pavo/Ont/7732/66, pero no con pavo/Ont/6213/66 ni po-
110/Penn/83,mientras que la necrosis pancreática fue una
lesión notable con los últimos dos virus. La miocarditis, según
se describe con la infección por gaviota de mar/S.A./61,
no se observó en la infección con pol1o/Scot/59,pero se halló
con las infecciones cQnpavo/Ont/7732/66 y pol1o/ Penn/83.
Se observaron lesiÓries en el músculo esquelético, junto
con lesiones en el encéfalo y en la cresta, en aves infecta-
das con pollo/Penn/83 o gaviota de mar/S.A./6l, pero la
infección con gaviota de mar/S.A./61 no ocasionó lesio-
(Capítulo22)
nes pancreáticas.Aún no se comprendela base de estas
diferencias.
DIAGNÓSTICO
El diagnóstico de la infección con el virus A de I~ influenza,
se demuestra de manera concluyente por medio del aisla-
miento e identificación del virus, pero la detección de
anticuerpo s al virus es una herramienta diagnóstica indi-
recta muy valiosa. Puesto que los síntomas clínicos pueden
variar de manera muy notable, se considera como presunti-
vo el diagnóstico clínico, excepto en una epizootia.
Aislamiento e identificación
del patógeno causal
Frecuentemente se recuperan virus de la tráquea, la cloa-
ca o ambos sitios de aves tanto vivas como muertas, ya
que los virus se replican típicamente en las vías respiratorias
e intestinal, ambas. Los tejidos, secreciones o excreciones
de estas vías son apropiados para el aislamiento del virus.
En el caso de infecciones sistémicas provocadas por vi-
rus altamente patógenos, prácticamente todo órgano puede
generar virus debido a las altas concentraciones de viremia.
Pueden emplearse hisopos de algodón seco, dacrón o
alginato de tamaños variados para frotar la tráquea, la cloaca
o ambas estructuras. Puede usarse un hisopo nasofaríngeo
para colectar materiales de la tráquea y de la cloaca de
animales muy pequeños. Los hisopos deben colocarse en un
medio de transporte estéril (1 a 2 mL), que contenga con-
centraciones elevadas de antibióticos para reducir el creci-
miento bacteriano. Los órganos pueden obtenerse y
colocarse en tubos o bolsas estériles de material plástico. En
el examen de órganos para buscar virus, debe hacerse es-
fuerzos para obtener y almacenar órganos internos de los
tejidos de las vías respiratorias e intestinales por separado,
ya que el aislamiento viral a partir de órganos internos, que
es generalmente una indicación de propagación sistémica,
se vincula más a menudo con los virus altamente patógenos.
Si pueden probarse las muestras para aislamiento de
virus en 48 horas después de la obtención, pueden con-
servarse a 4 °C; no obstante,si las muestrasdeben retenerse
por un tiempo adicional, se recomienda almacenamiento
a -70 °c. De ordinario, no se recomienda congelamiento a
-20 °c, pero resulta satisfactorio el almacenamiento en ni-
trógeno líquido o con hielo seco. Antes del procesamiento,
los tejidos pueden molerse para formar una suspensión a
10% del medio de transporte y clarificarse por medio de
centrifugación de baja velocidad.
Los métodos para aislamiento e identificación de los
virus de influenza los han descrito en detalle (19, 36,133).
Los embriones de pollo se usan con mucha frecuencia para
el aislamiento de virus, ya que los virus de influenza aviar
proliferan muy bien en ellos. Los embriones de pollo de 10
a 11 días de edad se inoculan vía cavidad alantoica con
alrededor de 0.1 a 0.2 mL de muestra. Para aumentar la
probabilidad de crecimiento del virus, pueden emplearse
las vías tanto alantoica como amniótica en el mismo huevo.~

La muerte de embriones inoculados dentro del plazo
de 24 horas posterior a la inoculación suele ser el resul-
tado de contaminación bacteriana y dichos huevos deben
descartarse. Algunos virus pueden proliferar rápidamente
y matar a los embriones hacia las 48 horas; no obstante, en
la mayor parte de los casos los embriones no morirán.
Después de 72 horas, o al morir, se deben retirar los huevos
de la incubadora, enfriarse y obtener líquidos alantoi-
deos. La replicación viral se comprueba por medio de acti-
vidad hemaglutinante sobre eritrocitos de pollo en el líquido
alantoideo.
En general, si hay virus en las muestras, habrá una
proliferación suficiente durante el primer pase como
para producir hemaglutinación. Si no se detecta actividad
hemaglutinante puede inyectarse una muestra de los
líquidos obtenidos del huevo en huevos (segundo pase) y
repetirse el procedimiento. Sin embargo, los pases repe-
tidos de muestras son laboriosos y aumentan el riesgo de
contaminación en el laboratorio; por tanto, deben tomarse en
consideración estas preocupaciones cuando se usan pases
múltiples.
El almacenamiento de virus a largo plazo debe efec-
tuarse a -70 °C. La liofilización de los virus también es
apropiada para almacenamiento a largo plazo; sin embargo,
esos lotes deben probarse periódicamente para asegurar su
infectividad.
Identificación viral
Se emplean métodos estándar para probar los líquidos de los
huevos para detectar la posible presencia de actividad he-
maglutinante con la utilización de eritrocitos de pollo
con macrotécnicas o microtécnicas (19, 36, 133). Para la
identificación del virus se usa liquido alantoideo positivo
para hemaglutinación.
Es importante determinar si la actividad hemaglutinan-
te detectada en el liquido alantoideo se debe al virus de
influenza o a otros virus hemaglutinantes, tales como para-
mixovirus como el NOV. Por tanto, el aislamiento se com-
prueba mediante pruebas de IH contra antisuero de
enfermedad de Newcastle. Si es negativa, el virus se prue-
ba entonces para la posible presencia de NP tipo A para
establecer que existe el virus de influenza A. La NP especi-
fica para tipo o la matriz proteinica pueden detectarse por
medio de la prueba de inmunodifusión doble (18, 44) o la
prueba de hemólisis radial simple (44). Más recientemente,
se ha mostrado la utilidad del empleo de anticuerpos mono-
clonales que reaccionan con la nucleoproteina (NO) o la
matriz proteinica (MP) en la identificación de estos antige-
nos en ELISA (176).
El siguiente paso en el procedimiento de identificación
es para determinar el subtipo antigénico de los antigenos de
superficie HA y NA. El HA se reconoce en la prueba de lH
(36) con el uso de un panel de antisuerospreparadoscontra las
14 hemaglutininas distintas. La tipificación se facilita con
el empleo de antisuero contra el HA aislado o contra virus
redistribuidos con NA irrelevantes; esto ayuda a evitar la
inhibición entérica a causa de anticuerpos contra la NA (95).
Un virus de influenza con una nueva HA, no se detectaria
en las pruebas que utilizan antisueros a subtipos conocidos
de HA. Por tanto. es importante Que se emplee un procedi-
Influenza. 611
miento para establecer que el agente hemaglutinante desco-
nocido es un virus de influenza, de ordinario con pruebas
para antígenos específicos del tipo (NP o MP), como se
describió arriba.
El subtipo NA suele identificarse por valoraciones NI
con antisuero preparado contra las nueve neuramini-
dasas conocidas (36, 133). Se ha desarrollado una valo-
ración micro-NI (175) para ayudar al procesamiento de
grandes números de aislamientos y economizar reactivos y
manejo, así que a menudo la prueba de IN es la primera que
se aplica a un cultivo.
Si los laboratorios no están familiarizados con las
técnicas o no tienen los antisueros necesarios, puede lograr-
se la identificación final en laboratorios de referencia desig-
nados para influenza estatales, federales en EVA o de la
Organización Mundial de la Salud.
Serología
Se usan pruebas serológicas para demostrar la presencia de
anticuerpo s, que ya puedan detectarse a los 7 a 10 días luego
de la infección. Se emplean varias técnicas para la vigilancia
y el diagnóstico serológicos. Las más utilizadas son la
prueba de IH para detectar anticuerpos contra la HA y
la inmunodifusión doble para detectar anticuerpos contra la
NP. Otras pruebas serológicas (18, 19,44,98, 133) para
detectar anticuerpos incluyen la neutralización del virus,
fijación del complemento (por lo general no satisfactoria
para el suero aviar), la inhibición de neuroaminidasa y la
hemólisis radial simple. Más recientemente, se han desarro-
llado pruebas de ELISA para detectar anticuerpo s contra el
virus aviar (119, 166). En los programas de vigilancia
serológica, muchas veces se utiliza una prueba para la
detección del anticuerpo antiNP, ya que detecta anticuerpos
contra un antígeno de reactividad cruzada compartido por
todos los virus de influenza A.
En las valoraciones serológicas es importante tener
conciencia de que existe una variación considerable en la
respuesta inmunitaria entre las diversas especies de aves.
Por ejemplo, los anticuerpos contra la NP son por lo común
notables en pavos y en faisanes, pero pueden no detectarse
en patos que se sabeque han sido infectados (163). Además,
pueden inducirse anticuerpos en patos, así como en otras
especies, pero no se detectan en pruebas de IH convencio-
nales practicadas con virus intactos (96, 114).
En el caso de las aves, la detección de los anticuer-
pos hacia la nucleoproteína HA o NA del virus de la
influenza indica infección reciente. Con el fin de probar que
el virus de la influenza es el que origina el problema de la
enfermedad actual, es importante que se obtengan sueros de
aves enfermas de manera aguda y de aves convalecientes.
La muestra de suero en fase aguda se consigue a partir de
aves afectadastan pronto como es posible despuésdel inicio
de la enfermedad. Una muestra de suero de fase convale-
ciente debe obtenerse de 14 a 28 días despuésdel inicio (79).
Se emplean muestras pares de suero agudo y convaleciente
para comparar las concentraciones de anticuerpos antes y
después de la infección. Por ejemplo, los sueros pueden
sometersea pruebas en valoraciones de IH para anticuerpos
contra un virus sospechosoy un incremento de cuatro veces
el título de anticuerpos en un suero convaleciente sería~
612 Enfermedades de las aves
indicador de infección muy reciente con ese virus particular
de influenza. El suero debe conservarsecongelado (-20 °C)
hastala prueba. Puede agregarseácido sódico (0.01%) como
un conservador.
Los sueros de muchas especies contienen inhibidores
inespecífitos que pueden interferir con la especificidad de
la IH y de otras pruebas. Como estos inhibidores son en
especial activos contra ciertos virus, representaun problema
muy práctico en las pruebas serológicas y en la identifica-
ción de virus. Por tanto, deben tratarse los sueros para
reducir o destruir esta actividad, aunque debe reconocerse
que estos tratamientos pueden disminuir las concentraciones
de anticuerpos específicos. Los dos tratamientos usadoscon
mayor frecuencia para estos inhibidores han sido la enzima
destructora de receptor (RDE, del inglés, receptor-destroying
enzyme),y el peryodato de potasio (36,44). Además, de los
inhibidores inespecíficosde lahemaglutinación, los sueros de
otras aves, tales como pavo y ganso, pueden ocasionaraglu-
tinación de los eritrocitos de pollo empleados en la prueba
IH. Esto puede enmascarar la baja actividad de la IH. Esta
actividad hemaglutinante puede retirarse mediante pretrata-
miento del suero con eritrocitos de pollo (128). Este problema
puedeevitarse algunasvecescon la utilización de eritrocitos en
la prueba de IH de la misma especieque la del suero sujeto a
prueba.
Detección directa
En la actualidad no se practica de manera regular la demos-
tración directa del virus de influenza o de las proteínas
virales en muestras de animales. Sin embargo, se han usado
técnicas de inmunofluorescencia para el diagnóstico rá-
pido de influenza en seres humanos (3, 65, 113, 117). Skee-
les y colaboradores (162) describieron el e,!l1pleode pruebas
de anticuerpos fluorescentes para la detección rápida del
virus de la influenza aviar y muestras de tejido durante
el brote de Pensilvania y Kodihalli y colaboradores (102)
describieron una prueba ELlSA con captura de antígeno
para detectar antígenos virales en muestras. Actualmente,
los anticuerpos monoclonales están demostrando ser muy
útiles para localizar antígeno viral en tejidos por medio de
la tinción con inmunoperoxidasa (173) Y pruebas de gen
radiomarcado para hibridización in situ pueden localizar
células implicadas en replicación viral en tejidos de aves
infectadas (174). Aún no se aplican estas pruebas en situa-
ciones prácticas; no obstante, su uso en el futuro es una
consideración realista.
Diagnóstico diferencial
Debido al amplio espectro de signos y lesiones comunica-
dos con infecciones por virus de influenza aviar en distintas
especies, el diagnóstico definitivo debe establecerse por
medio de métodos viro lógicos y serológicos. Otras infec-
ciones que deben considerarse en el diagnóstico diferencial
incluyen las ocasionadas por el virus NDV y otros parami-
xovirus, clamidia, micoplasma y otras bacterias. Se han
observado co¡núnmente infecciones concurrentes con virus
de influenza y micoplasma y otras bacterias (46).
(Capítulo22)
TRATAMIENTO
En la actualidad, no existe algún tratamiento especifico
práctico para las infecciones por virus de la influenza aviar.
El clorhidrato de amantadina y el clorhidrato de rimantadina
son eficaces en la profilaxia de las infecciones por influen-
za humana (43). También se sabeque la amantadina resulta
eficaz contra la infección con virus de influenza A en
codornices (45), pavos (107) y pollos (24, 183). Los resul-
tados de estos estudios son parecidos en varios aspectos.
Rinaldi empleó amantadina para el tratamiento de la infec-
ción en una gran parvada de codorniz japonesa en Italia y
el índice de mortalidad se redujo en alrededor de 50%, sin
embargo, el índice de infección no se afectó. De manera
similar, la intensidad de la enfermedad ocasionada por el
pavo/Ont/7732/66, en condiciones experimentales, se redu-
jo en grado muy manifiesto cuando se trató a los pavos con
clorhidrato de amantadina. En estudios recientes en pollos
(24, 183), la administración de amantadina y rimantadina
en el agua de beber redujo la mortalidad; no obstante, las
aves permanecieron infectadas y dispersando virus. Ade-
más, hubo una emergencia rápida de virus resistentes a la
amantadina que mató gallinas que recibieron el fármaco.
La amantadina estuvo presente en el suero, músculo e híga-
do de las aves tratadas. Después del retiro del fármaco, las
concentraciones séricas y tisulares cayeron a prácticamente
hasta cero en un plazo de 24 horas; no obstante, se conservó
la concentración en la clara y yema de los huevos durante
cuando menos tres días. En el momento actual, este fármaco
no está aprobado para usarse en aves para consumo.
Todos los demás tratamientos utilizados, han sido de la
naturaleza de sostén para aliviar el problema respiratorio.
Se ha utilizado tratamiento con antibióticos para reducir
los efectos de infecciones concurrentes por micoplasma y
bacterias.
PREVENCiÓN Y CONTROL
Los métodos para la prevención y el control de la infección
por el virus de la influenza se centran en la prevención de
la inducción inicial del virus y el control de su propagación
si se ha introducido. Un aspecto critico para lograr este
objetivo de prevención y control es la educación en la
industria avícola referente a cómo se introducen los virus,
cómo se propagan y cómo pueden prevenirse estos sucesos.
Prevención
La fuente más probable de virus para las aves son otras aves
infectadas, así los medios básicos para la prevención de
la infección en aves domésticas con virus de influenza es la
separación de aves susceptibles de aves infectadas y de
sus secreciones y excreciones. La bioseguridad, al igual
que en cualquier otra enfermedad infecciosa, debe ser la
primera línea de defensa (véase capitulo 1). Puede haber
transmisión cuando aves susceptibles e infectadas están en
contacto cercanoo cuando el material infeccioso de las aves

infectadas se introduce en el ambiente de aves susceptibles.
Estas introducciones se efectúan por medio de conta-
minación de equipo, zapatos y ropa, vehículos, equipo de
inseminación, alimentos, agua, etcétera. La presencia del vi-
rus en el material fecal es un medio probable para movimientos
del virus a través de equipo y gente. Otra consideración es
que no debe haber contacto con aves recuperadas, debido
a que no se ha definido claramente la duración del tiempo
durante el cual esparcen virus.
El reservorio de virus de influenza en aves silvestres
debe considerarse como una fuente potencial para aves do-
mésticas, en particular aquéllas en áreasabiertas, por lo cual
resulta importante reducir el contacto entre estos dos grupos.
Los cerdos pueden actuar como una fuente de virus para
pavos con transmisión mecánica del virus o por medio de
personas o cerdos infectados (72).
Control
En el caso de los brotes de influenza en aves, que implican
a virus de baja a alta patogenicidad, los esfuerzos se han cen-
trado en contener el problema de la enfermedad original.
Los brotes en Pensilvania durante 1983 a 1984 y en México
en 1994 a 1995, demuestran que los virus de la influenza
aviar aparentemente no patógenos, tienen el potencial de
desarrollar virulencia. En ambos casos, emergió una in-
fluenza altamente patógena luego de que un virus H5 no
patógeno circuló durante varios meses en parvadas de aves.
Esto ilustra la necesidad de respuestas rápidas para los
brotes leves de influenza. Los pasos más importantes para
prevenir varios brotes de influenza altamente patógena son
la prevención y el control de los brotes de influenza leve.
En EUA no existe un programa uniforme de control
para la influenza aviar no patógena, ya que cada estadotoma
un enfoque ligeramente diferente. Los programas de control
en Minesota (60, 141) y Pensilvania (31), proporcionan
información acerca de las medidas que se han utilizado
con éxito para manejar los problemas de influenza. Se han
descrito las recomendaciones y responsabilidades para con-
tener los brotes de influenza (52).
Poss y colaboradores (141) han informado de un pro-
grama de la industria para el control de la influenza aviar
leve en Minesota, el cual incluye educación, prevención de
exposición, vigilancia, informes y una respuesta responsa-
ble. Una vez que se detecta la enfermedad, debe haber una
respuesta apropiada y ya que la enfermedad no es predeci-
ble, la respuesta debe ser rápida y completa. Antes del
aislamiento del virus y de la determinación de su patogeni-
cidad, deben aplicarse vigorosas medidas de control en el
lugar. Si se determina que un virus es altamente patógeno,
podria pasar hasta cuatro semanas desde la enfermedad
inicial, para que se declarara una urgencia gubernamental,
asi que resultan criticamente importantes los esfuerzos de la
industria para controlar el brote inicial.
Primero, debe controlarse cada brote de influenza antes
de que se pueda erradicar a la enfermedad. Debido a que son
graves las sancioneseconómicas por la influenza, los progra-
masde control no deben castigar adicionalmente a los produc-
tores. El primer paso en la respuesta Minesota, es el
aislamiento voluntario de la parvada por el productor, con
el fin de prevenir la transmisión hacia otras parvadas. La~
Influenza. 613
segunda parte consiste en el mercadeo ordenado. Gran parte
de la diseminación de los virus de la influenza, a partir de
una parvada infectada, sucede durante las dos primeras
semanas de la infección. Por lo general, a las cuatro se-
manas luego del inicio de la infección, no se puede detectaral
virus. Resulta adecuadala venta ordenada y a tiempo de las
aves o de los huevos.
La tercera parte de la respuesta es el registro de los
cambios en la parvada. Después de que se infecta la última
parvada en una granja, ha sido posible, con un retardo de
cuatro semanas,regresar a las aves a la granja, manejar por
separado a las parvadas y prevenir la infección en las
parvadas recién llegadas. Este enfoque requiere de cierta
cantidad de refinamiento y mucho de dedicación, pero es
posible eliminar a la influenza sin una despoblación total de
las instalaciones. Esto es importante para un productor,
debido a que el costo de la despoblación de una granja
multiedad con influenza leve, es aproximadamente el doble
del costo directo de las pérdidas por la enfermedad.
El virus de la influenza se excreta tanto por las vías res-
piratorias como por las digestivas. De este modo, dentro de
una nave es probable que la transmisión de ave a ave sea por
medio de aerosol y heces. Parece ser que la gallinaza es la
fuente más probable de transmisión de parvada hacia parvada,
Todos los métodos para controlar la diseminación de la
influenza se basan en la prevención de la contaminación y
en el control del movimiento de personas y equipo (60). Las
personas que tienen contacto directo con las aves o su
excremento, han sido la causade gran parte de la transmisión
de enfermedades entre nave o instalaciones. El equipo que
se encuentraen contacto directo con las aves, no debe trasla-
darse de granja en granja y resulta importante evitar que el
área de tráfico cerca de la nave se contamine con excremento.
Con los virus de influenza altamente patógenos, como
el pollo/Penn/83, se utilizan procedimientos gubernamenta-
les de erradicación (cuarentena, sacrificio, desecho y lim-
pieza). La decisión para erradicar se fundamenta en un
control del brote con éxito, la naturaleza y extensión del
problema y en las propiedades biológicas del virus. Durante
el esfuerzo de erradicación en Pensilvania durante 1983 a
1984 se sacrificaron más de 17 millones de aves; resultaron
básicas las zonas de cuarentena para evitar la diseminación
y para complementar la erradicación. La vigilancia epide-
miológica que requería personal de campo y apoyo de
laboratorio (134, 135) resultó critica para detectar nuevos
brotes y contenerlos. En Pensilvania, los esfuerzos de vigi-
lancia revelaron que los mercados de aves vivas resultaron
ser el origen del virus, y tuvo que eliminarse esta fuente así
como las granjas infectadas (58).
La autoridad legal para conducir un programa de ur-
gencia con fines de la erradicación de una enfermedad, se
comparte entre el estado y el gobierno federal, siendo el
primero responsable de la regulación de la cuarentena in-
traestatal, mientras que el gobierno federal lo es de las
regulaciones interestatales e internacionales.
Vacunas
Se han utilizado las vacunasde virus de influenm inactivados
en una variedad de especies y se encuentra bien docu-
mentada su eficacia para aliviar los signos clínicos y la
mortalidad. Las aves resultan susceptibles a la infección con
614 . Enfermedades de las aves
virus de la influenza y que pertenezcan a cualquiera de los
15 subtipos de HA y no existe ninguna manera para predecir
su exposición en particular a cualquiera. No resulta práctica
la vacunación preventiva contra todos los subtipos posibles.
Por otro lado, una vez que se ha desarrollado el brote y
que se ha identificado el subtipo del virus, la vacunación
puede ser una herramienta valiosa (64).
Beard (20) ha estudiado las consideraciones que influ-
yen en la decisión acerca de la vacunación contra la influen-
za. En el caso de los diversos brotes oyiginados por virus
con patogenicidad baja a moderada,a los productores se les ha
permitido que utilicen vacunas inactivadas. En esta situa-
ción, la limitación de la vacunación es que se impide la
vigilancia serológica y de que puede desarrollarse la infec-
ción viral y persistir en ausenciade enfermedad.Para contra-
rrestar esto, deben colocarse aves centinelas no vacunadasen
las parvadas vacunadas. Las pruebas periódicas en estas
aves para la presencia de anticuerpos al virus de la influenza,
podrían determinar si la parvada ha estado expuestaal virus.
Las parvadas vacunadasno pueden considerarsecomo libres
del virus de la influenza, sino que el uso de la vacunareducede
manera típica la cantidad de virus diseminados en aves
vacunadas y desafiadas experimentalmente, reduciendo por
tanto la diseminación potencial del virus a otras aves(64). Así,
puede identificarse a las parvadas vacunadasy vigilarlas por
la presencia de influenza aviar hasta la venta. Se ha sugerido
que el uso controlado y cuidadosode las vacunasen un brote de
influenza aviar leve, puede retardar y reducir la oportunidad
de la emergencia de un virus altamente patógeno (177); no
obstante, no existe evidencia que apoye esta posibílidad.
En EVA, actualmente no existen vacunas de influenza
totalmente autorizadas, aunque se utilizan vacunas de auto-
rización limitada, particularmente en pavos (64" 115). Nu-
merosos estudíos experimentales (8, 11, 14,32,33,34,88,
167, 168, 183, 189), han demostrado que las vacunas de
virus inactivado monovalentes y polivalentes con adyuvan-
tes, son capacesde inducir anticuerpos y aportar protección
contra la mortalidad, morbílidad y declinación en la produc-
ción de huevo. También debe observarse que al desafio,
estas aves se infectan a menudo y excretan virus aunque no
muestren signos de la enfermedad. Tales vacunas podrian
reducir de manera potencial la gravedad de la enfermedad
y la diseminación del virus en situaciones de campo, pero
no se eliminaria al virus de la poblacíón. Debido a esto, y a
que el objetivo ha sido la erradicación de influenza aviar
altamente patógena, en EVA se ha prohíbido la vacunación.
Hoy en día, se encuentran en evaluación otros enfoques
diferentes al uso de vacunas de virus inactivado; Murphy y
Kendall (122) han discutido varios de ellos. Se ha aplicado
el uso de íngenieria genética para aislar genes HA, en
particular H5 y H7 Y colocarlos en vectores virales como el
virus de la viruela aviar (25, 171), virus vaccinia (37,42),
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en inocular directamente el DNA en los pollos (56, 147).
Estos enfoques diferentes se han utilizado con éxito para
inmunizar y proteger aves. De este modo, existen de manera
clara oportunidades para desarrollar una variedad de vacu-
nas eficaces; el debate (20), se centra en la participación que
deben tener en controlar los virus de influenza de diversa
patogenicidad en diferentes poblaciones de aves domésticas
y en distintas~onas geográficas.
Una aplicación interesante de los virus de influenza
aviar, ha sido su aprovechamiento como donadores de genes
para elaborar vacunas vivas atenuadaspara uso potencial en
seres humanos (124). No se conoce todavía si se emplea-
rán estas vacunas.
Con baseen la multitud de virus de influenza A en aves,
pareceprobableque el futuro, como en el pasado,incluirán pro-
blemasde enfermedadaviar que involucran virus de influenza.
FUNCiÓN DE LAS ESPECIES A VIARES
EN LA INFLUENZA DE MAMíFEROS
Los virus de influenza aviar pueden tener una función en la
evolución de nuevas cepas humanas mediante la contribu-
ción de genes virales a las cepas humanas a través de
redistribución genética (178). La evidencia antigénica y
genética apoya la sugerencia de que el gen de hemaglutinina
en el virus, es causante de la pandemia humana que se
originó en 1968 de un virus circulante en patos. En general,
no se produce transmisión directa de virus entre aves y seres
humanos. El aislamiento de focas que ocasionó conjuntivitis
en un trabajador de laboratorio demostró que un virus similar
a los virus aviares resultó infeccioso para mamíferos, inclu-
yendo al ser humano. Además, hay evidencia sugestiva de
que virus H 1N 1 presentes en cerdos, pavos y patos, pueden
estar implicados en la transmisión entre especies (73), de
modo tal que puede concebirse que una conexión porcina-
aviar-humana tenga importancia en salud pública. En infec-
ciones experimentales en seres humanos, se ha observado
que algunos virus de influenza aviar se replican a un gra-
do limitado (26). Por tanto, la evidencia sugiere que los
virus de influenza aviar tienen potencial de infectar mamí-
feros, incluyendo al ser humano. Por otra parte, no hay
comunicaciones de virus aviares que originen brotes de
enfermedad en poblaciones humanas; por tanto, el potencial
de preocupación por la salud pública se basa principalmente
en evidencia circunstancial y no en hechos reales. Aunque
el intercambio entre especiesde estos virus puede muy bien
ser un suceso infrecuente, no debe excluirse el potencial de
transmisión entre especies. .
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 J:B. McFerran
INTRODUCCiÓN
El primer adenovirus aislado fue el virus de la hepatitis
canina infecciosa (HCI) (12), aunque Cowdry y Scott (2)
predijeron que las inclusiones intranucleares que observa-
ron en los casos de HCI eran debidas a un agente filtrable.
Se aisló el primer adenovirus aviar cuando se inoculó
en embriones de pollo material de un caso de enfermedad
de piel abultada en ganado (14). Otros aislamientos tempra-
nos no intencionales de adenovirus de aves domésticas
fueron los aislados de huérfano mortal de embrión de pollo
(CELO del inglés, chicken embryo lethal orphan) hechos de
huevos embrionados (16) y de GAL (del inglés, gallus
adenolike) de cultivos de células de pollo (1). El primer
aislamiento de un adenovirus aviar de aves muertas corres-
pondió a un brote de enfermedad respiratoria en la codorniz
común (Colinus virginianus) hecho por Olson (10).
Se aislaron adenovirus humanos durante investigacio-
nes de enfermedades respiratorias (5) e inicialmente se
llamaron virus adenoidales-faríngeos-conjuntivales, pero
después se adoptó el nombre de adenovirus (4).
Las propiedades generales requeridas para clasificar
un aíslamiento como un adenovirus las han definido varios
comítés internacionales (9, 11, 15). Se reconoce a la familia
Adenoviridae con dos géneros, Mastadenovirus y Aviade-
novirus con el adenovirus humano tipo 2 y el virus CELO
como las especiestipo respectivas. Una de las características
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621
que distinguen a estos géneros es que comparten el mismo
antígeno de grupo (13).
La segunda comunicación acerca de A denoviridae ( 15)
sugirió la sustitución de especies en vez de tipo y definió
a las especies con base en su neutralización cuantitativa
con antisueros animales. Una especie, ya sea que no ten-
ga reacción cruzada con otras o muestra una relación de
titulo homólogo a heterólogo mayor a 16 en ambas direc-
ciones. Cuando en la neutralización hay reactividad cruzada
en cualquiera de las direcciones o en ambas (relación del
titulo 8:16) se supone diferencia de especie si las hemaglu-
tininas no están vinculadas o si hay diferencias biofisicas/
bioquímicas sustanciales de los DNA. Sin embargo, debe
notarse que la mayor parte de los adenovirus aviares no
hemaglutinan.
Es posible subdividir los adenovirus aviares en tres
grupos. El grupo 1 incluye al grupo 1 de adenovirus conven-
cionales o al grupo 1 de adenovirus de aislamientos aviares
de pollos, pavos, gansos y otras especies que comparten el
mismo antigeno de grupo común (6,7, 17). El grupo II
abarca los virus de la enteritis hemorrágica del pavo, la
enfermedad del bazo marmóreo y el virus de esplenomega-
lia del adenovirus aviar tipo II de pollos. Estos virus com-
parten un antigeno de grupo común que es diferente de los
virus del grupo 1 (3). El grupo m es el de virus relacionado
con el síndrome de baja postura 1976 y virus similares de
patos, que sólo comparten de manera parcial el antigeno
común de grupo 1 (8).
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INTRODUCCiÓN
En contraste con la clara relación de los adenovirus del
grupo 11y del grupo III (síndrome de caída de huevo) con
enfermedad, no se encuentra bien definida la participación
de los adenovirus aviares del grupo 1 como patógenos.
Mientras que gran parte de los aislamientos parece tener una
participación limitada como patógenos primarios, si alguna,
existe una evidencia creciente de que algunos genotipos son
patógenos primarios. Los adenovirus parecen tener alguna
implicación como patógenos secundarios con relación en
el virus de la anemia infecciosa aviar (CIAV) y el virus de la
infección de la bolsa de Fabricio (IBF). No es posible valo-
rar su importancia económica hasta que se defina mejor su
intervención. No tienen importancia conocida en salud pú-
blica. Se dispone de varios repasos (6, 75, 76, 84).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Los adenovirus aviares del grupo 1 se encuentran amplia-
mente distribuidos en todo el mundo. Las especies aviares
domésticas de todas edades son susceptibles, y otras espe-
cies aviares parecen serio a in1ecci6n con serotipos de pollo
y probablemente también serotipos propios, pero esto no se
ha investigado por completo.
(Capítulo23)
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JB. McFerran
. ETIOLOGíA
Morfología y propiedades físicas
Los detalles los ha analizado McFerran (75). El virión del
adenovirus es una estructura icosahédrica no envuelta de
70 a 90 nm de diámetro, constituida por 252 capsómeros
que rodean a una porción central de 60 a 65 nm de diámetro.
Los capsómeros están distribuidos en caras triangulares con
seis capsómeros a lo largo de cada borde. Hay 240 capsó-
meros no vértex (hexones) de 8 a 9.5 nm de diámetro y 12
capsómeros no vértex (bases pentón). Los capsómeros vér-
tex tienen proyecciones llamadas fibras (111). Los adeno-
virus de mamíferos tienen una fibra en cada base pentón. Se
ha informado que las cepas Phelps de adenovirus de aves de
corral serotipo 1 (Fl) tienen dos fibras, una de 42.5 nm y la
otra de 8.5 nm, pero otros investigadores sólo han informa-
do de una fibra. En un estudio de 11 serotipos aviares (50),
todos tenían dos fibras en las bases pentón y existía una
relación entre la longitud de las fibras y las propiedades
antigénicas; los diferentes serotipos en que hubo alguna
relación en la prueba de neutralización del suero tenían
fibras de longitud similar.
En estudios efectuados en cortes delgados, pueden
observarsepartículas de alrededor de 70 nm de diámetro con
un nucleoide central de cerca de 40 nm en el núcleo de las
células infectadas (figura 23-1).
Para los adenovirus de las aves domésticas se han
estimado densidades entre 1.32 y 1.37 gimL en cloruro de
cesio (CsCI). En adenovirus humanos, también se encontra-
ron diferencias similares en cuanto a densidad, lo cual se
había atribuido a diferencias en el contenido de DNA y a la
composición de las bases en aislamientos diferentes.
 Infecciones por adenovirus. 623

Figura 23-1. Célula de hígado de pollo infectada con adenovirus (48 horas después de la infección). Las partículas de
adenovirus casi llenan el núcleo. (Adair.)

Composición química de antigenicidadamplia y su tipo de replicación puede

El ácido nucleico consta de DNA de doble tira, y se ha
comunicado que representa de 11.3 a 13.5% del virión, con
el resto constituido por proteína. No obstante, otros han
informado 17.3% de DNA en Fl, y estimado el contenido
de guanina-citocina (G-C) del DNA en 54%, intermedio
entre el contenido de G-C de los virus altamente oncógenos
(47 a 49%) y los serotipos no oncógenos (57 a 59%) de
adenovirus humanos. Se han descrito entre 11 y 14 polipép-
tidos estructurales para Fl.
ayudara la clasificación(1).
Estasdivisionesparecentener indicacionesmás am-
plias. Los virus del subgrupoA tiendena ocasionarbrotes
esporádicosde enfermedaden sereshumanosy persisten
en las amigdalas,mientrasque los del subgrupoB originan
epidemiasy no persistennormalmenteen las amigdalas.
Tambiénparecehaberuna relaciónentre los subgruposen
los adenovirushumanosen cuantoa la citopatologiay el

Replicación viral
Los adenovirus replican en el núcleo produciendo inclusio-
nes basófilas (figuras 23-2 y 23-3). Los adenovirus humanos
se han clasificado según su citopatología en los subgrupos
A y B. También ha sido posible subagrupar a los adeno-
virus aviares en subgrupos similares con FI, F2, F4, F5 (340)
YF8 (H6 YTR59) quepertenecenal subgrupoA, y F3, F5 (TR22),
F6, F7, F8 (784), F9 Y adenovirus de pavos serotipo I (TI) Y
serotipo 2 (T2) pertenecientes al subgrupo B (1).
El subgrupo A produjo inclusiones refráctiles como
perlas, que progresaron al interior de una inclusión basófila
central rodeada por un halo claro. La tinción inmunofluo-
rescentedemostró acumulación periférica de antígenos en el
área correspondiente al halo. En el subgrupo B, existe
desarrollo de inclusiones eosinófilas irregulares no refráctiles
que se agrandan para llenar el núcleo. La tinción inmu-
nofluorescente muestra grandes cuerpos circulares, que
corresponden probablemente a inclusiones eosinófilas (fi- Figura 23-2. Proliferación de Fa (764) en cultivos de células
gura 23-2). En los casos deF5 y F8,distintos aislamientos de riñón de pollo. Inclusiones intracelulares teñidas con
se ubican en subgrupos diferentes. Sin embargo, hay cepas ftuoresceína, anticuerpo marcado con isotiocianato. (Adair)
624 . Enfermedadesde las aves (Capítulo23)

Figura 23-3. Efectos citopáticos de los adenovirus aviarios en los cultivos de células de riñón de pollo A-C: Efecto del grupo
I F1, F2, F4, F5 (340) Y F8 (H6 Y TR59). A. Etapa temprana -inclusiones refráctiles en el núcleo. B. Etapa media -formación
de agregación basófila alrededor de las inclusiones refráctiles. C. Etapa tardía concentración de material basófilo en el núcleo.
D-F. Efecto del grupo 11.F3, F5 (TR22), F6, F7, F8 (784), F9, T1 Y T2. D. Etapa temprana -<:uerpos eosinófilos irregulares en
el núcleo. E. Etapa media -formación de cuerpos de inclusíón eosinófílos múltiples rodeados por material basófilo granuloso.
F. Etapa tardía -<:ondensación para formar inclusiones nucleares grandes. (Adair.)
 Infeccionespor adenovirus . 625

contenido de O-C, las características hemaglutinantes y la
oncogenicidad de los subgrupos (75).
De manera estructural, se acumulan partículas de virus
en el núcleo, algunas con porciones centrales electrónica-
mente densas y otras electrónicamente lúcidas, que muchas
veces constituyen entrelazados cristalinos (figura 23-1). Se
han identificado cuatro tipos de inclusiones integrados por
proteína viral y algunas con DNA viral, que difieren en
densidad y morfología, así como paracristales proteínicos
grandes con una morfología bien definida. Estas inclusiones
corresponden a las descritas en adenovirus humanos (2).
Resistencia a los agentes fisicos y químicos
En todos los adenovirus aviares sometidos hasta ahora a
pruebas, se han observado propiedades típicas de adenovi-
rus (véase repasos 6,75,76). Así, son resistentes a solventes
lípidos tales como el éter, cloroformo, desoxicolato sódico,
tripsina, fenol a 2% y alcohol a 50%. Son resistentes a
variaciones del pH entre 3 y 9. Se inactivan con formalde-
hído a concentración de 1:1000. Se inhiben por los inhibi-
dores de DNA, por ejemplo, luDr y BuDR.
Aunque se acepta que, en general, se inactivan los
adenovirus en solución acuosa a 56 °C durante 30 minutos,
y que la estabilidad al calor se reduce por iones divalentes,
los adenovirus aviares muestran mayor variabilidad y pare-
ce que son más resistentes al calor. Algunas cepas sobrevi-
ven a 60 °C y aún 70 °C durante 30 minutos. En el título de
un virus Fl bajó con rapidez después de 180 min a 56 °C
mientras que otra cepa F I sobrevivió aparentemente18 horas
a 56 °C. Aún cepas con pruebas efectuadas en el mismo
laboratorio han mostrado diferencias en termoestabilidad,
lo cual sugiere que estas diferencias no dependieron sólo de
la técnica. Aunque la mayoria de los investigadores hallaron
que los cationes divalentes desestabilizan a los adenovirus,
algunos no observaron efecto alguno. Estos resultados di-
vergentes pueden obedecer a la técnica y es importante
estandarizar el medio de suspensión y el pH.
Hemaglutinación
McFerran (75) revisó la hemaglutinación. El virus FI he-
maglutina células de rata. La hemaglutinación óptima de
eritrocitos se produce en pH entre 6 y 9 a temperaturas
entre 20 y 45 °C. La hemaglutinina es estable al tratamiento
con tripsina, RNAasa, DNAasa y neuraminidasa. Se inacti-
va por 15 min a 56 °C y en formaldehido a 0.2% reduce su
titulo en ocho veces. FI no ha aglutinado a una amplia gama
de otros eritrocitos. Aunque se ha encontrado que varias
cepas de FI no hemaglutinan las células de oveja, la cepa
FAVI (IndianaC) si lo hizo, lo cual sugiere variación dentro
de los serotipos. No existe evidencia para la aglutinación
por cualquiera de los demás serotipos aviares o aislamientos
de pavos o patos (14).
Clasificación de cepas
Se han agrupado los adenovirus aviares por sus relaciones
serológicas, crecimiento en cultivos de células (1, 2) Y
características en su ácido nucleico (118).
Varios investigadoreshan comparado las cepasmediante
pruebas de neutralización (19, 53, 64, 65, 67, 77, 79). Hay
acuerdo acerca del número de serotipos o especies, pero
cierto desacuerdo en las designaciones de los serotipos
(cuadro 23-1). Se han reconocido 12 serotipos aviares, pero
sin duda todavía hay más aislamientos aún sin clasificar.

Pollos
1 1 CELO (Phelps) OTE 112 QBV, Phelps H1 A12
2 2 GAL1 SR48 685 P7 H3 D
3 3 SR49 SR49 75 H5 D
4 4 KR5 KR5 506 J2 H2 C
5 8 340 TR22 340 B
6 5 CR119 CR119 168 M2,Tipton E
7 11 YR36/X11 YR36 122 X11 E
8 6 TR59 TR59 58 T8 H6 E
9 7 764 764 B3 E
10 9 A2 93 A2 D
11 10 C2B C2B C
12 12 380 380 D
Pato GR
1 NRt
Ganso
1 HR - - - - NR
2 N1 NR
3 569 NR
~ota: Los adenovirus aviares del grupo 11y el virus del síndrome de baja postura no se incluyen en este cuadro.
Referencias CELO (Phelps) (113); GAL 1 (17); OTE, SR48, SR49, KR5, TR22, CR119, YR36, TR59 (64); 112, 685, 75, 506, 340, 168, 122, 58,
764, 93, 380 (77, 79); QBV (87); Tipton (46); P7, J2, M2, X11, T8, B3, A2, C2B (19); H1- H6 (67); GR (14); HA, N1, 569 (117)
t NR = no comunicado
626 . Enfermedades de las aves
Un problema de orden mayor ha sido el descubrimiento
de las cepas cebadoras y de cepas con antigenicidad amplia
(34, 80). Al llevarse a cabo pruebasen más cepas,pue-
de verse que se encuentran relacionados dos serotipos
aparentemente no relacionados, pero lo están por aislamien-
tos que comparten en parte antígenos. Si se requiere identifi-
car en cualquier momento los aislamientos de campo, es
importante que se elijan antisueros que proporcionen una
diferenciación tan clara como sea posible. El tipificar con
anticuerpos monoclonales puede resolver este problema, y
los análisis de ácido nucleico pueden demostrar su utili-
dad (12,118). Sin embargo, mientras Zsak y Kisary (118)
clasificaron a 7 y 8 como que poseíanun patrón de restricción
E y a 10 como que tenían un patrón de restricción D, Barr y
Scott(12) agruparonsus aislamientos 7,8 y 10 como patrón
de aislamiento E.
En el cuadro 23-1 no se incluyen aislamientos de pavo
ya que no se han comparado. Hay dos serotipos de adeno-
virus en pavos en el norte de Irlanda (80) y se han descrito
tres serotipos en EUA (44) pero éstos no se han comparado.
Sistemas de huéspedes de laboratorio
La mayor parte de los aislamientos de pollo se han hecho
con células de riñón de pollo (RP) o de higado de embrión
de pollo (HEP). Aunque se ha sugerido que son más sensi-
bles las células HEP, parece haber poca diferencia cuando
se examina el material clinico. No obstante, las células HEP
son preferibles para trabajo diagnóstico debido a su mayor
sensibilidad a otros virus. Los adenovirus aviares forman
placas en las células RP. Los cultivos de órgano traqueal de
pollo y de fibroblastos de embrión de pollo no son sensibles
(véase repaso 76).
Se han aislado adenovirus de pavos entre una diversi-
dad de otras aves incluyendo patos (14), gallina de Guinea
(88), pichones, periquitos de Australia y patos silvestres
(81) con el uso de cultivos de células de pollo. A pesar de
ello, hay virus en los pavos que proliferan en células de pavo
y no lo hacen, o lo hacen muy pobremente, en células de
pollo (104). Es posible que si se examinan las demás espe-
cies aviares con el empleo de sistemas de células homólo-
gas, se reconocerá una gama más amplia de virus.
Aunque es probable que todos los adenovirus aviares
proliferen en el huevo embrionado, no en todos los aisla-
mientos de pollo o pavo ocasionan lesiones reconocibles.
La via de inoculación de la membrana corioalantoidea fue
más sensible para el aislamiento viral que la cavidad alan-
toidea (64). Titulos altos de virus de todas las cepas proto-
tipo, excepto SR49, mataron embriones, pero cuando se
utilizaron titulos bajos, sólo Ote mató a embriones. Cuando
se utilizó material de infecciones naturales (16), sólo se
hicieron tres aislamientos en huevos embrionados en compa-
ración con 45 en cultivos de células. Gran parte de los
aislamientos de adenovirus obtenidos en huevos son del
serotipo 1 o 5, los cuales no son los virus más prevalentes
ya seaen estudios serológicos (55) o estudios de aislamiento
de virus (36, 114). Sin embargo, las inoculaciones en el saco
vitelino, o en un grado menor en la membrana corioalantoi-
Ca, apoyan el crecimiento de los 11 serotipos reconocidos
(32). Los signos y lesionesproducidos en el embrión consisten
en muerte, crecimiento deficiente, encorvamiento, hepatitis,
(Capítulo23)
esplenomegalia, congestión y hemorragia de partes corpo-
rales y acumulación de uratos en los riñones. Por lo general,
los hepatocitos contienen cuerpos de inclusión intranuclear
basófilos o eosinófilos.
Patogenicidad
Como no se encuentrabien establecidala función de los
adenovirus del tipo 1como patógenos primarios, los factores
que determinan su patogenicidadno estánclaros. Hay indica-
ciones de que distintos serotipos, y aun cepas con el mismo
serotipo, pueden variar en su capacidad para provocar en-
fermedadesy muerte (15, 29), enfermedadesrespiratorias (41)
o proliferar y persistir en explantes de tendón de embrión
(51). Con algunos aislamientos se ha encontrado una rela-
ción entre el genotipo y la virulencia, pero no entre el serotipo
y la virulencia (45). Aunque F I origina una gama de tumores
cuando se inocula en cricetos, y transforma células humanas
y de cricetos (75), los intentos por demostrar oncogenicidad
con otros serotipos aviares no han tenido éxito (47).
En muchos estudios, la vía de inoculación ha sido en
extremo importante; muchos aislamientos no provocan en-
fermedad cuando se administran por vías naturales o me-
diante propagación directa, pero resultan altamente
patógenos cuando se administran por inyección parenteral.
Esto sugiere que muchos adenovirus son patógenos poten-
ciales y requieren de algún otro agente que les permita
ocasionar enfermedad. Además, la edad del ave es impor-
tante. Así, ha sido posible provocar mortalidad (29) en
polluelos de un día de edad mediante inyección, pero no
en aves en 10 días de edad. La virulencia puede relacionarse
con la cepa de virus, edad del ave y título, con variación de la
dosis mortal mínima de 4 a más de 300 000 de TCIDso (12).
La infección de la bolsa de Fabricio aumenta la pato-
genicidad de los adenovirus aviares (48, 98). Su capacidad
para originar hepatitis y muerte se aumentó de manera
considerable con la presencia del CIA V (15). En contraste,
la presencia de un parvo virus vinculado con adenovirus
puede reducir el crecimiento del adenocarcinoma en los
cultivos celulares, así como la patogenicidad y la oncoge-
nicidad (véase 75).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El adenovirus del pollo se encuentra en todas partes en
las aves, como se demuestra por múltiples estudios de anti-
cuerpos (55, 114) Y por los altos índices de aislamiento
de adenovirus de muestras tomadas de aves normales y
enfermas (3~, 64, 67, 78). Además de infectar pollos, los
serotipos de adenovirus aviares se han recuperado de pavos,
pichones, periquitos de Australia y patos silvestres (23, 81)
Y es probable que algunos aislamientos de aves domésticas
procedan de gallinas de Guinea (88) y de faisanes (18).
Se han observado partículas que probablemente son
adenovirus en cortes delgados de tejido tomados de cerní-
calos (106), gaviotas de arenque (70), periquitos caras de

durazno (110), perico de argolla rosa (39), pericos, rose//a,
pericos de rabadilla roja (85), loro ec/ectus (90), uria común
(71), cockatie/ (105); bocas de rana leonados (92).
Además de infectarse con serotipos de pollo, los pavos
también se infectan con adenovirus que proliferan en células
de origen de pavo pero no lo hacen, o lo hacen pobremente,
en células de pollo (104). El anticuerpo contra estos virus
se encuentra ampliamente distribuido.
Se han aislado adenovirus de gansos y el anticuerpo se
encuentra distribuido con amplitud. Estos virus no están
relacionados con los serotipos reconocidos de pollos, pero
proliferan en células tanto de origen de gansos como de
pollo (95, 117). Se ha aislado un adenovirus del grupo 1 del
pato almizclero (14). Este virus no está vinculado con
serotipos reconocidos de pollos o de pavos, pero proliferan
tanto en células de pollo como de pato.
Los intentos para proliferar adenovirus aviares en ma-
míferos han tenido poco éxito. El Fl ha originado fibrosar-
comas, hepatomas,ependimomasy adenocarcinomascuando
se inyecta en cricetos (75), y otro aislamiento ha provocado
hepatitis en estos animales (47).
Transmisión
La transmisión vertical es muy importante. Los adenovirus
se transmiten a través del embrión y a menudo se desenmas-
caran en cultivos celulares preparados con embriones de
pollos y pollitos de parvadas infectadas (76). Ésta ha sido
una de las motivaciones mayores para establecer parvadas
SPF.Hay evidencia de que la infección por adenovirus pue-
de permanecer latente y sin detectarse por una prueba de
inmunodifusión doble durante cuando menos una genera-
ción en una parvada SPF (49).
Aunque se han aislado adenovirus desde el primer día
de vida en adelante, los virus se excretan normalmente a
partir de la tercera semana. En pollos de engorda, el nivel
máximo de excreción se desarrolló entre las 4 y 6 semanas
de vida (75). En reemplazos de ponedoras, la excreción de
virus llegó al máximo entre 5 y 9 semanas,pero aún seestaba
en 70% después de 14 semanas. Se aislaron seis serotipos
de cuatro granjas (114).
En un estudio que comenzó con aves de ocho semanas
de edad (36), encontraron excreción continua en cantidad
elevada hasta las 14 semanas y se hallaron ocho serotipos
en siete granjas. Es común aislar dos o aún tres serotipos
de un ave, lo cual sugiere que hay poca protección cru-
zada. Algunas aves pueden excretar un serotipo, a pesar
de tener concentraciones elevadas de anticuerpos neutrali-
zantes contra otros serotipos. Hay un segundo periodo, al-
rededor del nivel máximo de la producción de huevo, cuando
muchas veces hay adenovirus. Se supone que el estrés de la
producción de huevo a las concentraciones elevadas de
hormonas sexuales ocasionan la reactivación del virus. Esto
asegurará una transmisión máxima en el huevo hacia la
generación siguiente.
La propagación horizontal también es importante. El
virus se encuentra en las heces, en la mucosa traqueal y
nasal, y en los riñones. Por tanto, se puede transmitir el virus
por todas las excreciones, aunque los títulos más elevados
se localizan en las heces. Hay un patrón juvenil, así como
un patrón adulto de excreción. Así, un ave de 35 días de
Infeccionespor adenovirus . 627
edad, que muestra el patrón adulto, tiene un título máximo
más bajo de virus fecal, con una declinación más temprana
en los títulos de virus, y excreta durante un periodo más
breve que un pollito recién nacido, que exhibe el patrón
juvenil (26). La propagación horizontal parece ser de ma-
nera principal mediante contacto directo fecal, pero también
por contacto aéreo a distancias cortas, con una propagación
lenta que requiere semanas para llevarse a cabo (28). Este
patrón también se ha observado en parvadas SPF infectadas
de manera experimental y accidental, y contrasta de modo
notable con los patrones normales que suelen encontrarse
en las parvadas comerciales, donde la mayor parte de las
aves están excretando a menudo adenovirus. En estas cir-
cunstancias, es probable que haya múltiples focos de infec-
ción a causa de la reactivación de virus latentes. En las
parvadas comerciales, muchas veces derivadas de va-
rias parvadas de reproductoras cada una con sus propios
serotipos, hay una considerable mezcla de serotipos y
las aves pueden ser infectadas concurrentemente con más
de un virus. La propagación aéreaentre las granjas no parece
ser notable pero la propagación por medio de fomites,
personal y transporte, puede ser muy importante.
Periodo de incubación y signos
en las aves domésticas
Aunque los adenovirus se han relacionado con varios pade-
cimientos clínicos, las pruebas de que sean patógenos pri-
marios son conflictivas. El periodo de incubación de los
adenovirus es breve (24 a 48 horas) después de la infección
por vías naturales.
Efecto en la producción de huevo
Algunos investigadores han comunicado que la infección
con adenovirus ocasionó 10% de descenso en la pro-
ducción de huevo (27) o cascarones con alteraciones en la
calidad (112). En otra investigación similar, la infección
experimental de aves con cuatro cepas no provocó efecto
alguno en la calidad del huevo y sólo una cepa tuvo un efecto
mínimo en el número de huevos(35). Losadenovirus sepueden
aislar de parvadas comerciales, aun cuando hay concentra-
ciones de manera excepcional elevadas de producción y
fertilidad, y las infecciones con adenovirus de parvadas SPF
en postura a menudo no se vinculan con poco o ningún
efecto o en la producción de huevo y la calidad de cascarón.
Efectos en la conversión
de alimentos y el crecimiento
Existen comunicaciones de infección con adenovirus que ha
originado disminución en el consumo de alimento (35).
Aunque es posible que en aves inyectadas con adenovirus
baje el peso corporal, y aún exista una mortalidad elevada
(29, 54), hay poca evidencia que sugiera que la infección
natural ocasione ya sea reducción en la conversión alimen-
ticia o en el crecimiento.
Sin embargo, las aves infectadas de manera natural y
conservadas en condiciones experimentales, desarro-
llaron retardo en el crecimiento (101). Los pollos inocu-
lados con adenovirus mostraron menor ganancia de peso
acompañada por un exceso de depósitos de grasa y concen-
traciones deprimidas de colesterol y triglicéridos (42).
628 . Ef1fermedades
de las aves
Hepatitis con cuerpos de inclusión (HCI)
Hay múltiples serotipos distintos que se han relacionado con
brotes naturales de HCI. Entre los registrados se encuentran
FI (112); F2, F3 Y F4(53, 82); F5 (46, 81); F6, F7y F8 (65);
F7 Y F10 (12); F8 (56, 72, 82); F9 (57) Y F12 (101).
Algunos investigadores han tenido éxito en reproducir
lesiones hepáticas con inclusiones intranucleares basófilas
(56,73,97) (figura 23-4A) o lesiones tanto hepáticas como
pancreáticas (96), luego de la inoculación parenteral en
pollitos muy jóvenes. Cuando se inyectó un virus FI de
manera intravenosa a aves de un año de edad (62), no se
observaron signos clinicos, pero habla degeneración, necro-
sis y una respuesta celular en los higados y una respuesta
leve en la tráquea y pulmones. En ocasiones, se han desa-
rrollado lesiones hepáticas al utilizar las vias naturales de
infección en aves de mayor edad (46), pero por lo general,
no resultó enfermedad aun cuando se utilizaron vias de
exposición no naturales (72, 74).
En Australia se han desarrollado brotes de HCI en
pollos menores de tres semanas de edad y con mortalidad
hasta de 30% (12). Se ha reproducido HCI en pollos de un
dia de edad, por medio de la inoculación de las vias nasal y
ocular con 24 aislamientos pertenecientes a los serogrupos
6, 7 y 8. Cuando éstos se analizaron utilizando enzimas de
restricción, se encontró que todos tenian una alta relación
genómica, al poseer un genotipo del grupo E (45).
Se encontró que la inmunosupresión producida por la
infección de la bolsa de Fabricio (IBF) ayudó a los adenovirus
en la producción de HCI (48, 98). No obstante,en el norte de
Irlanda y Nueva Zelanda se ocasionó HCI en pollos antes
de que estuviera presentela IBF en el campo (24), y la HCI se
dio de manera espontáneaen aves SPF sin IBF (93). Cuando
se infectan aves tanto con CIAV como con adenovirus, hay
un aumento en la incidencia de hepatitis y muerte (15).
En Nueva Zelanda, se aisló principalmente al serotipo 8
de brotes de HCI, pero también a los serotipos 1 y 12. Todos
pertenecian al genotipo E (24), pero diferian del genotipo
de grupo E de la HCI australiana (101). Estos aislamientos
originaron hepatitis focal en aves de dos dias de edad
infectadas por via oral. En contacto, las aves no desarrolla-
ron HCI, pero mostraron grave retardo en el crecimiento (99).
La hepatitis con cuerpos de inclusión se caracteriza por
un inicio súbito de mortalidad que alcanza su nivel máximo
despuésde 3 a 4 dias y suele suspendersehacia el quinto dia,
pero a veces continúa durante 2 a 3 semanas.La morbilidad
es baja, y las aves enfermas adoptan una posición de acu-
rrucamiento con plumas erizadas y mueren dentro de un
plazo de 48 horas o se recuperan (58, 72, 82). La mortalidad
puede llegar a 10% Y en ocasiones hasta 30% (12). Se
observa normalmente en aves productoras de carne de 3 a 7
semanasde edad, pero se ha comunicado en avestanjóvenes
como de siete dias (12) y tan viejas como de 20 semanas(65).
Hay evidencia de enfermedad en operaciones integradas de
pollo de engorda de ciertas parvadas de reproductoras (72).
Hepatitis con cuerpos de inclusión en otras aves
Se ha registrado una cantidad de brotes de HCI en palomas.
Además de la hepatitis, también se ha encontrado pancrea-
titis (30, 52, 66, 82, 108). La hepatitis con cuerpos de
inclusión se ha diagnosticado en un grupo de pericos eclec-
tus (90), cernícalo (106) y en un esmerejón (102).
(Capítulo23)
Síndrome de hídropericardío
Durante 1987, en Pakistán se reconoció un nuevo trastorno
-el síndrome de hidropericardio o enfermedad de Anga-
ra- que en un año había devastado a la industria nacional
de pollos de engorda. Ocasionó una mortalidad de 20 a 60%,
con una morbilidad muy baja. Por lo general, la mortalidad
se iniciaba a las tres semanas,con un máximo durante 4 a 8
días en las semanas4 y 5, y luego declinaba (11).
Se relacionó a los adenovirus con este trastorno, pero
existe evidencia de que tal vez se encuentre implicado
otro agente(5, 11,22). El agentese disemina bien de manera
lateral y parece ser un vector importante (8, 9). La suspen-
sión hepática resulta infectante, tanto por la vía oral como
por la nasal. Luego de la inoculación subcutánea, se desa-
rrolló gran mortalidad y surgió la posibilidad de que la
diseminación inicial masiva por todo Pakistán se debiera a
una vacuna contaminada (8).
Existen similitudes entre los signos y la patología de
este síndrome con HCl, pero no resulta claro si son diferen-
tes. Recientemente, se han descrito brotes de la enfermedad
en norte y Sudamérica, con mayor mortalidad que la usual
para HCI y con algo de hidropericardio (33).
La enfermedadtambién seha observadoen palomas (86).
Fue posible reproducir la enfermedad en pollos de engorda
utilizando hígados de palomas infectadas; la enfermedad en
paloma.~se controló mediante vacunas de aves.
Para mayor información, véase Síndrome de hidroperi-
cardio-hepatitis (Enfermedad de Angara), en el capítulo 37.
Enfermedades respiratorias
Los adenovirus se han aislado a menudo de las vías respi-
ratorias tanto altas como bajas, a partir de aves con enfer-
medades respiratorias (63,78,96). Un estudio de registros
de aislamientos de virus y hallazgos clínicos y de necropsia
durante un periodo de 20 años, que incluyó el aislamiento
de centenares de adenovirus, no indicó que los adenovirus
tuvieran alguna función principal en las enfermedades
respiratorias. Schmidt y colaboradores (103) registraron
hallazgos similares cuando infecciones mixtas con mico-
plasma, bronquitis infecciosa e infecciones por adenovirus
simularon laringotraqueítis infecciosa. Se estudiaron 13
brotes y sehallaron traqueítis catarral y lesiones neumónicas
multifocales parecidas a las lesiones resultantes por infec-
ciones experimentales con adenovirus, y concluyeron que
los adenovirus eran una causa significativa de enfermedades
respiratorias (40).
Las infecciones experimentales han producido resulta-
dos erróneos. Al utilizar exposición por aerosol, se originó
enfermedad respiratoria leve (7). Por lo general, después de
la inoculación intratraqueal se desarrolló enfermedad respi-
ratoria (27, 74), pero en ocasionesno seobservaronsignos(37).
Tenosinovitis
Sehanaisladoadenovirusde pollos con tenosinovitis,pero
la investigaciónexperimentalno ha confirmadoque estén
implicados(61).
Signos de pavos
Se han aislado adenovirus de brotes clínicos de enfermeda-
des respiratorias, diarrea y depresión en la producción de

huevo,pero los intentosparareproducirla enfermedadpor
lo generalno hantenido éxito (107).
Signos en gansos y patos
Tres serotipos aislados de gansos no pudieron reproducir la
enfermedad en gansitos (117). En brotes de elevada morta-
lidad relacionada con hepatitis, se observaron partículas
similares a adenovirus en el hígado (94).
En hasta 10% de patos almizcleros de 7 a 21 días de
edad se observó una traqueítis estenosante difteroide, con
bronquitis y neumonía ocasionales. Las células epiteliales
de la tráquea contenían numerosos adenovirus (13). Recien-
temente, se comunicó en Canadá un trastorno similar en
gansos (95), donde se infectó una parvada de progenitores
aislados y produjo dos parvadas donde la mortalidad alcan-
zó 12% en los gansitos de 4 a 11 días.
Signos en la gallina de Guinea
Se aislaron dos cepas de adenovirus en brotes naturales de
pancreatitis en gallinas de Guinea. Una cepa indujo una
enfermedad grave y muerte con lesiones respiratorias y
pancreáticas, despuésde la infección oral y nasal de gallinas
de Guinea de un dia de edad (88). En gallinas de Guinea que
padecian pancreatitis necrótica se cncontraron focos de
necrosis con grandes cuerpos de inclusión basófilos y eosi-
nófilos más pequeños (91). Hace poco, un aislamiento del
serotipo l de gallina de Guinea con pancreatitis necrotizan-
te, reprodujo experimentalmente el trastorno (69).
Signos en avestruces
Los adenovirus se han relacionado con enfermedad, muerte
y baja incubabilidad en las granjas de avestruces (89), y un
aislamiento proveniente de un avestruz originó pancreatitis
en una gallina de Guinea (21).
Lesiones
Enfermedad respiratoria
En los brotes que se desarrollan de manera natural, las
únicas lesiones macroscópicas observadas fueron las de
traqueítis catarral moderada con exceso de moco (40). Se
describieron hiperemia de los pulmones, sacos aéreos tur-
bios y hemorragias petequiales en la faringe y en la laringe
después de la infección experimental (7).
Al microscopio, las lesiones principales fueron pérdida
de cilios, necrosis de algunas células epiteliales, cuerpos de
inclusión intranucleares e infiltración de células mononu-
cleares en la lámina propia. Se encontró neumonía intersti-
cial multifocal y a veces difusa (7, 40, 41).
Después de la exposición a aerosol, se observó hiper-
plasia epitelial, edema e infiltración por células mononu-
cleares en los sacos aéreos (7).
Hepatitis con cuerpos de inclusión
En la bibliografia hay varias descrIpcionesde una enfer-
medadque afectade maneraprincipal al hígadoy también
de otra en donde las lesionesprimarias parecenser en
el sistema hematopoyético.Es probable que la anemia
Infeccionespor adenovirus . 629
aplástica descrita se haya debido a infección por CIAV (116)
(véase capítulo 30).
Las lesiones principales son hígados pálidos, friables
e hinchados. Pueden haber hemorragias petequiales o equi-
móticas en el hígado y en los músculos esqueléticos (58,
72, 82).
Hay cuerpos de inclusión en los hepatocitos. Estas
inclusiones pueden ser eosinófilas, grandes y redondas o de
forma irregular en color pálido claro (58, 59), o a veces
basófilas (60,82) (figura 23-4A, B). En Australia predomi-
nan las inclusiones basófilas (12, 65). Las partículas virales
sólo se detectaron en células con inclusiones basófilas; éstas
se encontraban conformadas por material granular fibrilar
(60). En Nueva Zelanda, las lesiones incluían atrofia de la
bolsa y del timo, médula ósea aplásica y hepatitis. Las
inclusiones resultaron eosinófilas. Es interesante la atrofia
de la bolsa y del timo en ausencia de IBF (24).
Síndrome de hidroperícardío
Hay una acumulación de liquido claro color paja en el saco
pericárdico, edema pulmonar, hígado inflamado y tefiido, y
rifiones crecidos con túbulos distendidos mostrando cam-
bios degenerativos. Existen múltiples zonas de necrosis
focal con infiltración mononuclear en corazón e hígado. En los
hepatocitos se encontraron inclusiones basófilas (11). Para
mayor información, véase Síndrome de hidropericardio-he-
patitis (Enfermedad de Angara), en el capítulo 37.
Pancreatitis necrotizante y erosión de la molleja
En pollos se ha descrito pancreatitis focal y erosiones en la
molleja, en ausencia de HCI. En las células acinares de
pancreatitis necrótica y en las células epiteliales de la mo-
lleja, se demostraron cuerpos de inclusión intranucleares
que contenían antígenos hacia los adenovirus (109). En
gallinas de Guinea se ha registrado pancreatitis relacionada
con infección por adenovirus (91).
Inmunidad
Los adenovirus de aves domésticas del grupo 1 tienen un
antígenode grupo común, y esteantígenoes distinto del de los
adenovirus humanos (64, 80). Hay diferencias en el grado
en el cual se compartenestosantígenos.Por ejemplo, el F 1 dio
una reacción fuerte con su propio antisuero, pero no detectó
anticuerpos contra F2 y F4 (64). Una prueba fluorescente de
microtítulación (3) confirmó estasdiferencias en títulos.
Los adenovirus de pavo del grupo 1tienen un antígeno
común detectado en las pruebas de inmunodifusión doble,
y esto los distingue de los adenovirus del grupo II (enteritis
hemorrágica del pavo) (43,80). El aislamiento de un pato
almizclero también comparte un antígeno con Fl (14).
Después de la infección, las aves desarrollan con rapi-
dez anticuerpos neutralizantes detectables después de una
semana y que alcanzan títulos máximos a las tres semanas
(115). Pueden desarrollar o no anticuerpos precipitantes
transitorios (27, 80, 115). Esta aparente falla se debe proba-
blemente a la insensibilidad de la prueba de inmunodifusión
doble, ya que es detectable una respuesta de anticuerpo con
el uso de la prueba de inmunotluorescencia (3).
El desarrollo de anticuerpos neutralizantes en el suero
coincide con el cese de la excreción de virus. El pollito
630 . Enfermedades de las aves
Figura 23-4. A. Cuerpos de inclusión intranucleares basófilos grandes en hígado de un pollo infectado de manera experimental
con F8. B. Cuerpo de inclusión intranuclear eosinófilo en hepatocito de un pollo con hepatitis con cuerpos de inclusión de
ocurrencia natural.
pequeño excreta virus durante más tiempo debido a que
genera con mayor lentitud anticuerpos neutralizantes (26).
Se encontró que las aves eran resistentes a la reinfec-
ción con el mismo serotipo 45 dias después de la infección
primaria (25). Sin embargo, en otro estudio (115), las aves
se reinfectaron con el mismo serotipo, originando una res-
puesta secundaria de anticuerpos neutralizantes y precipi-
tantes; también hubo excreción viral a pesar de los
anticuerpos humoral es. Se encontraron máximos de excre-
ción viral cuando las aves contaban con 2.5, 4.5 Y 7.5 meses
de edad (68), lo cual es consistente con la teoria de que la
inmunidad local perdura por casi ocho semanas, pero des-
pués sufre una regresión, permitiendo que los virus se
repliquen de nuevo en las superficies mucosas.
Los anticuerpos séricos neutralizantes inducidos por
medio de una vacuna inactivada no tuvieron efecto en la
excreción viral en heces, pero redujeron la excreción farin-
gea, tal vez al evitar la diseminación hematógena del virus
desde el intestino hacia la faringe. Por tanto, es posible que
la resistencia al desafio que se desarrolla luego de la infec-
ción, se deba a una inmunidad local de vida breve, mientras
que los anticuerpos circulantes protegen de manera princi-
pal en contra de la invasión a los órganos internos. Es más
probable que la correlación aparente entre la aparición de
los anticuerpo s circulantes y el cese de la excreción viral, se
deba al desarrollo concurrente tanto de inmunidad local (la
cual es más transitoria) como de la inmunidad humoral (que
resulta más persistente). Esta hipótesis la apoya el hallazgo
de que los anticuerpos maternos no protegen en contra de
las vias naturales de infección (25), sino que protegen en
contra de la infección intraabdominal (46, 54). Hay eviden-
cia de que la infección con algunas cepas de adenovirus
resulta en una <1eplecióngrave de los linfocitos en la bolsa,
timo y bazo, originando una alteración inmunológica (100).
(Capítulo23)
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación del virus
Las muestras preferidas son heces, faringe, riñones y órga-
nos afectados, por ejemplo, hígados en casos de hepatitis
con cuerpos de inclusión. Éstas pueden prepararse como una
suspensión a 10% y, en el caso de pollos, inoculaciones ya
sea en células de hígado de embrión de pollo o células de
riñón de pollo. Los fibroblastos de embrión de pollo y los
cultivos de órgano traqueal no son sensibles. Aunque se han
usado tres pases(16,36), por lo general son suficientes dos
pasesciegos de siete días de duración cada uno. En el intento
de aislamiento de adenovirus de otras especies aviares, es
preferible emplear células de la especie aviar que está en
investigación, aunque pueden emplearse células de pollo.
No obstante, hay aislamientos de pavos que proliferan sólo
pobremente, o no en lo absoluto, en cultivos de células
de pollo (104). Los huevos embrionados son insensibles al
aislamiento primario de la mayor parte de serotipos de
adenovirus, aunque Cowen (32) ha mostrado que el saco
vitelino es una vía sensible para el aislamiento de cepas del
laboratorio representativas de 11 serotipos. Aún está por
verse si esta vía resulta por igual sensible con material de
campo, pero está claro que debe intentarse en laboratorios
que carecen de tecnología de cultivo celular.
Una vez que se aisla un agente en cultivos de células,
el método más fácil para confirmar que es un adenovirus
consiste en teñir las células con un antisuero marcado con
un colorante fluorescente. El examen directo de lisado
celular en el microscopio electrónico también proporciona
una respuesta rápida y positiva, y tiene la ventaja adicional
de que ademá..,pueden detectarse parvovirus, si es que están
presentes. Si no se dispone de estas técnicas, entonces la

tinción con hematoxilina y eosina de las capas unicelulares
demostrará la presencia de inclusiones basótilas intranu-
cleares. Para identificar a un serotipo, es necesario practicar
pruebas de neutralización de virus con el aislamiento en
contra del aislamiento con los antisueros estándar de
referencia de todos los serotipos conocidos. Este proceso
que es muy laborioso puede reducirse mediante el uso de la
modificación de mezcla de antisueros (36).
Serología
Pueden detectarse anticuerpos contra el antígeno de grupo
mediante el empleo de la prueba de inmunodifusión doble
(ID), pero esta sensibilidad aparente en los brotes naturales
se debe muchas veces a una infección múltiple con serotipos
de adenovirus, haciéndola desconfiable para la detección de
infección en parvadas SPF (27, 49, 80). Sin embargo, el uso
de un antígeno trivalente que incorpora a tres serotipos de
adenovirus incrementa la sensibilidad de la prueba ID (3 1).
La prueba inmunofluorescente indirecta es mucho más
sensible,rápida y barata (3), sin embargo, requiere de destrem
para su interpretación. ELISA se ha empleado para detec-
tar anticuerpos de grupo, y es barata y sensible (20, 38, 83).
Normalmente se han detectado anticuerpo s específicos
a tipo mediante la prueba de suero de neutralización, pero
también se puede detectar con ELISA (83).
El problema princípal con cualquier prueba serológica
para adenovirus consiste en la interpretación de los resulta-
dos, ya que los anticuerpo s son comunes tanto en aves sanas
como enfermas, muchas de ellas se infectan a menudo con
varios serotipos. El genotipo viral puede resultar de mayor
interés que el serotipo para anticipar la capacidad de produ-
cír enfermedad. Por tanto, la presencia de anticuerpos hu-
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Infecciones
por adenovirus. 631
moralesno da una indicación del estadode la inmunidad
local en la superficiede las mucosas.
PREVENCiÓN Y CONTROL
Como se ha observado que tanto la IBF como CIAV poten-
cian la patogenicidad de los adenovirus, el primer paso debe
ser controlar o eliminar a estos dos virus.
Los adenovirus son resistentes y, aunque es posible
eliminarlos de la mayor parte de las casetas con ambiente
controlado que tienen pisos y paredes impermeables, y
pueden hacerse a prueba de aire, resulta cuestionable el
valor del intento de erradicación de los adenovirus de las
parvadas comerciales. Esto se debe a que el virus está
propagado verticalmente de manera tan extensa a través de
huevos embrionados, que los virus se introducirían casi
con certeza a la parvada siguiente y, por tanto, seria necesa-
rio iniciar el control desde los reproductores primarios. Ade-
más, la experiencia con parvadas SPF indica que la
propagación horizontal sería un problema de orden mayor
y sería en extremo dificil evitar que se infectara una parvada
comercial.
Conforme secompruebaque ciertos genotipos puedenser
los patógenosprimarios, la posibilidad de vacunación es más
atractiva. Los títulos de anticuerpos maternos de 64 o ma-
yores, evitaron la HCI; sin embargo, las aves tuvieron
retardo enel crecimiento(99). De maneraextensa,sehautilizado
con éxito aparente en Pakistán una vacuna preparada con
homogeneizados de hígado inactivantes a partir de aves
infectadas,paracontrolar el sindromede hidropericardio (4, 10).
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INTRODUCCiÓN
La bronquitis de la codorniz (BC) es una enfermedad respi-
ratoria de desarrollo natural, aguda, altamente contagiosa y
mortal de las codornices comunes jóvenes (Colinus virgi-
nianus). Para los reproductores de aves de caza, la enferme-
dad resulta de importancia económica mayor y tiene una
distribución mundial (1, 2). Esta enfermedad se caracteriza
por un inicio rápido, morbilidad y mortalidad elevadas, y
afecta principalmente a aves cautivas. El agente etiológico
es el virus de la BC (QBV). Se considera que los virus de la
bronquitis de la codorniz y el virus CELO, ambos adenovi-
rus aviares del serotipo 1, son el mismo agente y no se
diferencian al utilizar técnicas convencionales (3, 19). Am-
bos virus producen enfermedad y lesiones similares en la
codorniz común y en los embriones de pollo.
Pocos adenovirus aviares tipo 1,apartede QBV y CELO,
se han evaluado en su patogenicidad en la codorniz común,
con la excepción del adenovirus Indiana C. Estudios recientes
(10) han demostrado que las codornices comunesjóvenes son
susceptibles a la infección por el adenovirus Indiana C, y
que la enfermedad clínica y las manifestaciones patológicas
no se distinguen de aquellas de la infección natural y expe-
rimental con QBV.
Mientras que QBV es infeccioso para las aves domés-
ticas, incluyendo pollos y pavos así como a otras especies
aviares, lo cual resulta en seroconversión, la infección suele
ser asintomática. Aunque el virus de BC/CELO ha inducido
neoplasias en animales de laboratorio, no se conoce su
importancia en salud pública (14).
HISTORIA, INCIDENCIA
Y DISTRIBUCiÓN
Olson (15), describiópor primera vez la BC a partir de un
brote en Virginia del oestedurante 1949.En 1933,Levine
había informado de una enfermedadsimilar. y en 1939
(Capítulo23)
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Beaudette aisló un agente similar a QBV. Luego de la
comunicación de Olson, se informó de varios brotes en
Texas durante 1956 a 1957 y en Virginia en 1959 (4, 5) La
infección se desarrolló en codornices comunes de tres se-
manas de edad hasta la madurez, con una mortalidad de 80%
en algunas naves. Las perdices indias en la granja de aves
de caza no desarrollaron la enfermedad. Pruebascircunstan-
ciales indicaron la transmisión de QBV a partir de pollos
in aparentementeinfectados o aves de caza cautivas diferen-
tes a la codorniz, hacia la codorniz común afectada.
Desde las descripciones iniciales se ha diagnosticado
con frecuencia a BC como la causa de mortalidad en codor-
nices comunes criadas en cautiverio. Se desconoce la inci-
dencia y distribución reales de la infección, pero se cree que
la infección asintomática en aves de mayor edad se encuen-
tra diseminadade maneraamplia. No se había identifica-
do la infección en codornices comunes silvestres, hasta que
en 1981 King y colaboradores (13) informaron de anti-
cuerpos en contra del adenovirus aviar tipo 1 en 23% de
codornices comunes de vida libre, reunidas de una zona
de investigación.
ETIOLOGíA
La bronquitis de la codorniz está originada por adenovirus
aviar que contiene un genoma de DNA y que es icosahédri-
co, sin envoltura y que varía en tamaño de 69 a 75 nm
de diámetro (6). Con base en virusneutralización, QBV es
un adenovirus serotipo l/grupo I indiferenciable de la
cepa Phelps del virus CELO (19, 14). QBV/CELO sirve
como la cepa tipo para los adenovirus aviares serotipo
l/grupo l. Para clasificar a los adenovirus aviares se han
utilizado otras técnicas (por ejemplo, propiedades fisicoquí-
micas, hemaglutinación y mapeo por restricción de endonu-
cleasa), pero no han tenido éxito para aclarar aún más
la taxonomía de estos agentes. Como sucede con otros
adenovirus, puede haber virus adeno-relacionados aviares
(AAAV) con QBV (22).

Huéspedes de laboratorio
y patogenicidad
El QBV se propaga con facilidad en huevos embrionados
de pollo y en cultivo de células de riñón o hígado de pollo.
Mientras que QBV crecerá en fibroblastos de pollo, este
sistema es menos adecuado debido a que la multiplicación
viral es baja. La propagación puede ser interferida con una
infección AAAV concurrente (14, 22) o por anticuerpos
matemos en huevos embrionados (20, 21).
En gran parte de los laboratorios de diagnóstico se
efectúa el aislamiento inicial en huevos embrionados de
pollo, requiriendo en ocasiones de varios pasesciegos antes
de que se desarrollen las lesiones y patrones de mortalidad
típicos. Una vía de inoculación común y comprobada es la
cavidad alantoica. En el líquido alantoico se pueden obtener
grandes cantidades de virus 48 a 96 horas de PI. Un método
también eficaz es el aislamiento y propagación de QBV
utilizando la vía del saco vitelino en huevos embrionados
libres de anticuerpos. La infección del embrión mediante el
saco vitelino o la cavidad alantoica resulta en enanismo,
extremidades curveadas y crecimiento deficiente del em-
brión en 2 a 4 días. El examen de los embriones afectados
revela congestión y hemorragia diseminadas y crecimiento
del hígado con diversos grados de necrosis y hepatitis con
cuerpos de inclusión intranuclear.
La inoculación experimental de cobayos conduce a
varios tipos de neoplasias dependiendo principalmente de
la vía de inoculación. A la inoculación subcutánea se desa-
rrollan fibrosarcomas, hepatomas o carcinomas hepáticos,
mientras que la intracraneal resulta en el desarrollo de
ependimomas (1,14). No se ha encontrado que QBV/CELO
sea oncógeno en ratones o pollos (14).
. PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
La codorniz común es la principal especieque desarrolla
signos clínicos y mortalidad debidos a la infección con
QBV; la enfermedadclínica seha comunicadoen la codor-
niz japonesa. Los pollos y pavos pueden infectarsede
maneraexperimental,pero desarrollanpocossignoso sólo
clínicos leves. Pruebasserológicassugieren infecciones
inaparentesen pollos (18, 19).
Transmisión, portadores y vectores
La BC es altamente contagiosa, como se ha demostrado por
la morbilidad y mortalidad explosivas en las parvadas sus-
ceptibles; gran parte de los signos se observan en codornices
menores de seis semanas de edad. Aunque no se ha demos-
trado de manera experimental, es probable la transmisión
mediante aerosoles. Sin embargo, se ha documentado la
transmisión fecal-oral o mecánica para otros adenovirus
aviares, y se ha aislado QBV de tonsilas cecaIes durante
infecciones experimentales (12). La evidencia serológica de
la infección de otras aves gallináceas indica que estas espe-
cies pueden servir como un vector para QBV, aunque no
r!"""rrml"n "iltnn" rlln;rn"
l1:!fecciones
por adenovirus . 635
Periodo de incubación, signos,
morbilidad y mortalidad
A menudo, la BC es una enfennedad catastrófica de la
codorniz común criada en cautiverio, la cual se manifiesta
por insuficiencia respiratoria que conduce a la muerte en
codornices jóvenes. Con frecuencia, la morbilidad y morta-
lidad de los casos de campo exceden de 50% y puede ser
mucho mayor en parvadas a menores de tres semanas de
edad afectadas.En infeccionesexperimentales de codorni-
ces con una semana de edad, la mortalidad empezó dos días
después de la infección intratraqueal y subsistió hasta el día
nueve (7). En codornices inoculadas a las tres semanas de
edad, la mortalidad se presentó entre los días 6 y 11 posin-
tección. En aves mayores de seis semanas de edad, no es
frecuente la muerte.
Con frecuencia, el primer signo comunicado en la
parvada es un aumento súbito en la mortalidad. Sin embar-
go, una inspección más cercana a menudo revela aves
enfermas que demuestran menor consumo de alimento,
plumas arrugadas, hacinamiento bajo las criadoras, caída de
alas, respiración con la boca abierta, estornudos y escurri-
miento nasal-ocular. Luego de la infección, los signos se
pueden presentar tan rápido como a los dos días, pero por
lo general se desarrollan en 3 a 7 días. La gravedad de la
infección varía dependiendo de la edad a la cual se infectó
el ave. La BC es más grave en aves menores de tres semanas;
las aves de mayor edad a menudo se encuentran asintomá-
ticas, pero desarrollan anticuerpos hacia adenovirus seroti-
po l/grupo l. Esto sugiere que los sobrevivientes pudieran
estar inmunizados a la exposición subsecuente del virus,
pero no se ha investigado la persistencia de estos anticuer-
pos y el grado de inmunidad. En codornices recién nacidas
que no muestran signos adversos de infección, se han iden-
tificado anticuerpos contra QBV. Estos anticuerpos se per-
dieron entre las 4 y 6 semanasde edad, señalando que fueron
anticuerpos matemos.
lesiones macroscópicas e histopatologia
Las principales lesiones de la BC se ubican en las vías
respiratorias (8); también se puede observar escurrimiento
nasal-ocular. Es frecuente la opacidad y llenado de la trá-
quea con un exudado pálido, húmedo, necrótico y a veces
hemorrágico (figura 23-5A). En un corte transversal, la
mucosa se encuentra engrosada de manera notable (figu-
ra 23-5B). En los sacos aéreos anteriores, se puede encon-
trar un exudado similar. Histológicamente, las lesiones
traqueales pueden incluir deciliación epitelial, inflamación
celular, cariomegalia, necrosis, descamación e infiltra-
ción leucocitaria (figura 23-5C). En el epitelio traqueal
descamado o intacto, son frecuentes las inclusiones virales
intranucleares basófilas. Los cambios a la microscopia elec-
trónica son similares a los observados de manera histológi-
Ca, sin embargo también demuestran partículas virales
fagocitadas.
En los pulmones, zonasconsolidadasrojas rodean el hilio
bronquial (figura 23-50). Al corte, los bronquios contienen
con frecuencia un exudado similar al de la tráquea, lo
cual indica bronquitis proliferativa necrotizante. Los exu-
rl"rln~ intl"m"tnrin~ cnn~i.~tente~en linfncitn~ heterófi]n~ v
636 . Enfermedades de las aves
liquido pueden extenderse hacia el parénquima pulmonar
circundante, pero la intensidad de la respuesta leucocitaria
varía y puede confundirse con infecciones bacterianas se-
cundarias. De manera histológica, los cambios bronquiales
son similares a aquellos en la tráquea, excepto en que los
bronquios pueden demostrar mayor proliferación epitelial.
Gran parte de las lesiones se relacionan con grandes inclu-
siones intranucleares basófilas (figura 23-5E).
Las lesiones en el hígado incluyen puntilleo pálido
multifocal a focos necróticos de 3 mm. Histológicamente,
estos focos se caracterizan por necrosis hepatocelular, infil-
trado en diversos grados de linfocitos y unos cuantos hete-
rófilos. En ocasiones se observan cuerpos de inclusión en
los hepatocitos adyacentes a los focos necróticos, epitelio
biliar, o ambos.
En el bazo y la bolsa de Fabricio se desarrollan le-
siones, pero pueden serdificiles de identificar en codornices
menores de tres semanasde edad; el bazo puede encontrarse
moteado y ligeramente crecido. Desde el punto de vista
histológico, los bazos afectados tienen zonas multifocales,
a menudo extensas, de necrosis caracterizada por linfocitó-
lisis con mayor cantidad de material intercelular eosinofili-
co fibrilar con minima infiltración leucocitaria. En el bazo,
resultan poco frecuentes las inclusiones adenovirales. Las
lesiones hístológicas de la bolsa de Fabricío comprenden
necrosis de linfocitos, acompafiada a menudo por depleción
linfoide generalizada y atrofia folicular. En el epitelio de la
bolsa son frecuentes las inclusiones virales intranucleares.
De manera experimental, algunas codornices también desa-
rrollaron pancreatitis necrotizante relacionada con inclusio-
nes adenovirales.
Inmunidad
Se desconoce la duración de la inmunidad en la BC, pero
los sobrevivientes de las infecciones naturales y experimen-
tales resultaron refractarios al desafio con QBV por lo
menos hasta seis mesesdespuésde la infección en codornices
se desarrollaron cantidades importantes de anticuerpos (2,
3, 15). Las aves pequeñas que poseen anticuerpos matemos
también son refractarias al desafio con QBV, pero no se cree
que los anticuerpos matemos eviten la multiplicación viral.
DIAGNÓSTICO
En polluelos de codorniz, el comienzo súbito de estertores,
estornudos o tos, que se propaga con rapidez a través de la
parvada y ocasiona mortalidad, sugiere BC. El moco exce-
sivo en la tráquea, bronquios y sacosaéreoses una evidencia
adicional de la enfermedad. La gravedad de los signos,
rapidez de la propagación, y presencia de lesiones, proba-
blemente serán menos notables en codornices de más edad.
El aislamiento e identificación de un agente indistinguible
del QBV (o del virus CELO) confirmaría el diagnóstico.
Para el aislamiento viral se ha utilizado la inoculación de
embriones de pollo de 9 a 11 días a través del saco corioalan-
toico con suspensionesde tráquea, sacos aéreoso pulmones.
Yates y colaboradores (22) recomendaron suspensiones de
(Capítulo23)
muestras fecales u homogeneizados del intestino delgado
posterior (íleon) o del colon. Jack y colaboradores (11, 12)
informaron del éxito al aislar QBV del hígado de aves
infectadas de manera natural y de la bolsa de Fabricio,
tonsilas cecales de aves infectadas experimentalmente. Se
practican de 3 a 5 pases ciegos con liquido alantoamniótico
tomado de huevos enfriados de hasta seis días o más a la
inoculación, o antes de embriones que mueran 24 horas o
más despuésde la inoculación, o que exhiban signos de falta
de crecimiento en la observación diaria a trasluz. De acuerdo
con Yates y colaboradores (22), unas cuantas cepas parecen
requerir inoculación a través del saco vitelino en embriones
de 5 a7 días.
La mortalidad de embriones (aumenta con el número
de pases), falta de crecimiento, engrosamiento del amnios,
focos necróticos o moteado del hígado y acumulación de
uratos en el mesonefro, son alteraciones típicas ocasionadas
por QBV o virus CELO. La neutralización del virus ais-
lado por antisueros específicos contra QBV o virus CELO
confirmarán la identificación del virus y el diagnóstico.
En general, la información perteneciente al aislamien-
to, propagación e identificación de CELO o de cualquier
adenovirus grupo 1 serotipo 1 adenovirus aviarios, podria
aplicarse para el QBV. Yates y colaboradores (22) prefirie-
ron los cultivos celulares de riñón o de riñón de embrión de
pollo, y Jack y Reed (9, 10) describieron la propagación
de QBV en tejido hepático de embrión de pollo. La prue-
ba de precipitación en agar gel (AGP) se utilizó para ubicar
algún aislamiento viral en el grupo de los adenovirus avia-
res, pero ésta no identifica al serotipo. La clasificación del
serotipo se basa en la neutralización del virus (9). En ausen-
cia de recursos para el aislamiento viral en el fracaso de este
aislamiento, la prueba de AGP con el empleo de antígeno de
lote en conjuntos de pares de muestras de suero puede ser
de valor. Un porcentajede maneranotablemayor de pruebasde
precipitina positiva entre las muestras reunidas durante la
Figura 23-5. A a E. Bronquitis de la codorniz. A. Tráquea
de un pollo de codorniz infectado con QBV. Existe opaci-
dad de la tráquea por la presencia de exudado necrótico
B. Corte transversal de la tráquea de un pollo de codorniz
infectado con QBV. La mucosa del corte hacia la izquierda
se encuentra estremadamente engrosada, originando una
obstrucción parcial mientras que la parte de la derecha tiene
cambios mínimos. C. Corte microscópico de la tráquea de
una codorniz infectada con QBV. Existe deciliación epitelial,
inflamación celular, necrosis, descamación e infiltración le u-
cocitaria. D. Pollito de codorniz infectado con QBV. Los
pulmones se encuentran congestionados y contienen áreas
consolidadas rojas que rodean el hilio bronquial. E. Corte
microscópico de bronquios pulmonares de una codorniz
infectada con QBV. Hay proliferación de células epiteliales,
infiltración leucocitaria y exudado luminal. Dentro de las
células epiteliales se encuentran inclusiones intranucleares
basófilas. F, G. Enteritis hemorrágica. F. Pavo de siete
semanas de edad. El asa duodenal es morado oscuro debido
al contenido sanguinolento (un corte abierto muestra el
contenido). Obsérvese el crecimiento y moteado esplénico.
También hay inflamación del saco aéreo torácico (izquier-
da), característico de colisepticemia aguda, que a menudo
es posterior a la infección por virus de la enteritis hemorrá-
gica (HEV) (Barnes). G. Bazo notablemente crecido y mar-
móreo en pavo con infección HEV (Barnes).
638 . Erifermedades de las aves
convalecencia (2.5 a 4 semanas después de los signos ini-
ciales), que entre los sueros reunidos durante la fase aguda
(primeros días de los signos), debe apoyar un diagnóstico
presuntivo de BC basado en observaciones clínicas.
La aspergilosis pulmonar puede diferenciarse de la
viruela por la presencia de tapones caseosos en los pul-
mones o depósitos en los sacos aéreos, con bolsas de acu-
mulaciones de esporas grisáceas o verduscas. Aunque las
infecciones bacterianas puedan complicar la enfermedad,
no se conoce alguna que origine un desarrollo rápido de
signos, lesiones y mortalidad típica de BC. DuBose (2)
sugirió que la enfermedad de Newcastle puede presentar un
cuadro clínico parcialmente similar a la BC, pero no se ha
descrito la enfermedad de Newcastle clínica en la codor-
niz de cola blanca. La identificación histológica de los
cuerpos de inclusión intranuclear es morfológicamente ca-
racterístico de los adenovirus en el epitelio traqueal o bron-
quial, sugiere infección con QBV (8).
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
y CONTROL
No existe algún tratamiento especifico contra la BC. El
ligero aumento en el calor en la criadora, la ventilación
adecuada, pero sin corrientes y evitar la aglomeración,
son medidas de sosténsugeridasdurante un brote. La preven-
ción se basa en proteger a las codornices susceptibles de
todas las fuentes posibles de QBV o virus CELO. Además
de los procedimientos sanitarios ordinarios y las medidas para
evitar el ingreso de agentes infecciosos eqlas instalaciones,
debe tenerse cuidado en conservar a las codornices adultas,
así como a otras especiesaviares, separadasde las codorníces
jóvenes. Las medidas de control en una granja deben iniciarse
de inmediato cuando se hace un diagnóstico aún tentativo de
QBV. Además de las medidas generales para prevenir la
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Q .1 ,." W ..ntl WM Rpptl l()I)/\ F"rth"r "h"r""t"ri7"tjnn
(Capítulo23)
transmisión de grupo a grupo, las operaciones de incuba-
ción debendiferirse hastados semanasdespuésde que han de-
saparecido los signos con el propósito de evitar un brote
en presencia de codornices jóvenes altamente susceptibles.
Un intento por erradicar al QBV de la codorniz de cola
blanca en una granja grande de aves de caza no tuvo éxito,
pero puede haber prevenido pérdidas y BC clínica durante
un periodo de 2.5 años (3).
En ese caso murió por la enfermedad 80% de las
10 000 codornices nacidas durante el año anterior. Además
de la mayor parte de las medidas descritas antes, se comer-
cializaron las codornices de más edad, y sólo se conservaron
las sobrevivientes de parvadas que habían sido afectadas
cuando tenían menos de cuatro semanascomo reproducto-
ras. Se detectaronanticuerposde NY en altas concentraciones
en codornices de 3.5 meses de edad nacidas dos años
después, pero no se detectaron signos de BC en el periodo
intermedio o hasta el momento cuando la granja se cerró
el invierno siguiente. Winterfield y Dhillon (16) emplearon
un serotipo de adenovirus tipo l en polluelos de codorniz
como una vacuna contra BC. El aislamiento, designado
como virus Indiana C, fue aislado de pollos (17). Probó ser
apatógeno en la codorniz en una experiencia del laboratorio
y se usó despuésen una granja en lacuallaBC era endémica
y las pérdidas extensas.
Se informó que la enfermedad remitió con rapidez; no
obstante, en estudios recientes (10), la inoculación experi-
mental de codornices de l o 3 semanas de edad resultó en
índices de mortalidad de 33 a 100%; en codornices inocu-
ladas a las 6 o 9 semanas, la mortalidad varió de O a 10%.
Las lesiones macroscópicas e histológicas incluían traqueí-
tis y bronquitis necrotizante con neumonía, hepatitis y es-
plenitis necrotizantes y depleción linfoide de la bolsa de
Fabricio. Con base en eStos datos, Indiana C parece ser
altamente patógena para la codorniz común y no se reco-
mienda que se utilice como vacuna para prevenir la BC. Se
requieren más estudios acerca del uso potencial de vacunas
para prevenir la BC.
of an avian adenovirusassociatedwith inclusionbody hepa-
titis in bobwhitequail. Avian Dis 34:526-530.
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17 Wintprfipld. RW- A_M- Flldlv- IInd A_M C;IIllinll-

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chicken embryolethal orphan(CELO) virus. Am J Vet Res
18:657-660.
INTRODUCCiÓN
La enteritis hemorrágica (EH) es una enfermedad viral agu-
da de pavos con cuatro semanas de edad o más. Se caracteriza
por depresión, heces sanguinolentas y muerte. Por lo general,
la enfermedad clínica persiste en las parvadas afectadas
durante 7 a 10 días. No obstante, debido a la naturaleza inmuno-
supresora de EH, las infecciones bacterianas secundarias
pueden extender el curso de la enfermedad y la mortalidad por
2 a 3 semanas más (véase Patogénesis y Epizootiología).
La enfermedad del bazo marmóreo (EBM) es un tras.
tomo que afecta a los faisanes criados en confinamiento de
3 a 8 meses de edad. El virus causal resulta serológicamen-
te indistinguible del virus de la EH. No obstante, por na-
turaleza, la enfermedad clínica suele ser respiratoria, lo que
ocasiona la muerte por asfixia.
En este capítulo se describen los adenovirus aviares de
esplenomegalia aviar de pollos del grupo 11 (AAS) y la
evidencia de infecciones similares en otras gallináceas.
HISTORIA
La enteritis hemorrágica la observó por primera vez Pome-
roy y Fenstermacher (69) en Minesota, y posteriormente
Gale y Wyne (33) en Ohio. La enfermedad alcanzóproporcio-
nes epidémicas en Texas a principios de 1960 y en Virginia
a mediados del mismo decenio (35). Se desarrolla en parva-
das confinadas o libres y muestra una fuerte tendencia a
infectar parvadas sucesivas en las mismas instalaciones.
No se han conservadoregistros completos de las pérdidas
por EH; sin embargo, estimaciones dentro de EVA, exceden
los tres millones de dólares(EVA) por año,antesdel desarrollo
de una vacuna. De hecho, las pérdidas debidas a inmunosu-
presión y a las subsecuentesinfecciones bacterianassecunda-
rias pueden ser mucho mayores. Se ha revisado la información
desarrolladaacercade la EH antesde 1984 (10, 68).
En 1966, Mandelli y colaboradores (48) describieron
el primer brote informado de EBM en faisanes de anillo en
Infeccionespor adenovirus . 639
20. Yates, V.J., P.W. Chang, A.H. Oardiri, and O.E. Fry.
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F. WilliamPiersonv C.H Domermuth
el cuello. Éste fue la primera evidencia de que los adenovi-
rus aviares del grupo II también se encontraban en Europa.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La enteritis hemorrágica ha sido un problema serio en por lo
menos 10 estados de EVA, y se ha observado en cual-
quier parte del mundo donde se crían pavos. Se conocen
varios patotipos del virus de la enteritis hemorrágica (HEV)
que producen mortalidad insignificante o ninguna (15). Los
estudios de seroconversión desarrollados por los autores,
sugieren que la infección por HEV se encuentra diseminada
ampliamente entre los pavos adultos. El virus de la enfer-
medad del bazo marmóreo (MSDV) se ha documentado en
instalaciones de faisanes en confinamiento en EVA, Cana-
dá, Europa y Australia (4, 10,47,50,70,74,76,77,78). De
manera similar, una alta incidencia de anticuerpos en po-
llos maduros sugiere que se han infectado con virus AAS
(AASV) gran parte de las parvadas.
ETIOLOGíA
La enteritis hemorrágica se transmitió por primera vez
mediante contenidos intestinales, filtrados y no fil-
trados, provenientes de pavos que habían muerto por la
enfermedad (35). Posteriormente, se transmitió por inocu-
lación intravenosa (IV) de suero filtrado (7) y se encontró
que el agente causal estaba concentrado principalmente en
el bazo (11).
Clasificación
Los estudios morfológicos, histológicos, inmunológicos y de
resistenciaa cloroformo, indican que HEY, MSDY y AASY,
son miembros de la familia" Adenoviridae y del género
Aviadenovirus (10).
640 . Enfermedades de las aves
Se cree que estos virus constituyen un grupo inmuno-
lógicamente distinto de adenovirus aviares, a los cuales se
les ha designado como adenovirus aviares del grupo (tipo)
11(18), para diferenciarlos de un grupo mayor de adenovirus
(virus huérfano mortal para los embriones de pollo [CELO])
y otros que comparten un antígeno de grupo diferente y que
se les clasifica como adenovirus aviares del grupo (tipo) l.
Esta clasificación se basa en observaciones de que el antian-
tisuero de EH de pavos convalecientes protege a los faisanes
en contra de la EBM (13) y de que los virus MS y AAS son
indistinguibles de HEV en pruebas de inmunodifusión en
agar gel (10). Como grupo, han demostrado ser serológica-
mente distintos de los virus CELO (18) Y de otros cuatro
aislamientos de adenovirus de pavo (lO).
Los miembros de los adenovirus aviares del grupo II
pueden diferenciarse uno del otro mediante huella digital de
restricción de endonucleasa (87) y afinidad de anticuerpos
monoclonales (82, 88).
Morfología
Los viriones de los virus de la enteritis hemorrágica y de
EBM no tienen envoltura, son icosahédricos y según los
informes, varían en su diámetro entre 70 y 80 nm y 70 a
90 nm, respectivamente (10). Sin embargo, es probable que
las diferencias en el tamaño se encuentren dentro de los lími-
tes del error experimental. El virus de la enteritis hemorrágica
pasa con facilidad aquellos filtros con porosidades de 220 a
100 nm, pero no en aquellos de lO nm (lO). Las preparacio-
nes de tejido de corte delgado examinadas por medio de
microscopia electrónica revelan que las partículas virales
de EH y EBM tienen un conteo total de 252 capsómeros,
encontrándose en formas vacías y densas ordenados de
manera intranuclear en agregados laxos o disposiciones
cristalinas (10).
Se han identificado un total de II polipéptidos estruc-
turalmente distintos, que tienen pesos moleculares que va-
rían entre 14 y 97 kD (58) Y 9.5 Y 96 kD (84), al utilizar
pruebas de electroforesis en gel de poliacrilamida y técnicas
de Westernblot; además, se ha caracterizado a seis de es-
tas proteínas. Incluyen un polipéptido de 96 kD que se cree
sea un monómero de la cápside principal externa o proteína
de hexón; polipéptidos de 51/52 kD y de 29 kD que pueden
ser la base del vértice del pentón y proteínas de fibra; un
homó.logo de 57 kD de la proteína IlIa del adenovirus
humano del grupo 2 y dos nucleoproteínas del núcleo de
12.5 kD y de 9.5 kD cada uno (84). En la microscopia
de transmisión de electrones se ha observado que los ade-
novirus aviares del grupo II sólo tienen una fibra de pentón
en cada vértice (84). Esto los distingue de los virus del grupo
1, los cuales poseen dos fibras en cada vértice. Entre los
adenovirus aviares del grupo II sehan observado diferencias
antigénicas y variaciones en la migración electroforética de
las proteínas de la base del pentón y de fibra (84, 88).
También parecen existir diferencias antigénicas con respec-
to a varias otras proteínas estructurales (88).
Los estudios de gradientes de sacarosa comunicados
para HEV revelan que tienen una densidad de 1.34 g/mL.
El MSDV origina una banda en los gradientes de cloruro de
cesio a una densidad de 1.32 a 1.33 g/mL.
(Capítulo 23)
Composición Quimica
Se obtuvo ácido nucleico de MSDV purificado por gradien-
te de densidad mediante extracción de fenol, probado para
desoxirribosa mediante reacción colorimétrica directa de
difenilamina y se determinó que era DNA (41). Se ha
estimado que el virus tiene una longitud genómica de
25.5 kb, lo cual lo hace relativamente corto en comparación
con los virus de los adenovirus aviares del grupo 1, y
sorpresivamente, esto sugiere que HEV no puede encontrar-
se más relacionado a este grupo que con los adenovirus de
mamífero (43).
Replicación viral
Los estudios micrográficos iniciales de electrones sugirie-
ron que la replicación de HEV y de MSDV, tiene lugar en
los núcleos de las células reticuloendoteliales (10). Estudios
recientes revelan que estas células son mononucleares de
manera más especifica y principalmente linfoides, aunque
parece que algunos monocitos {) macrófagos contienen el
antígeno viral (71, 83). Las pruebas de ELISA, asi como la
tinción inmunofluorescente y de inmunoperoxidasa, mues-
tran la presencia de células infectadas en una variedad de
tejidos que comprenden intestino, bolsa de Fabricio, timo,
higado, riñón, leucocitos de sangre periférica, pulmón y
bazo (25, 31, 39, 71, 72, 79). Con base en estudios de
inmunodifusión e inmunoperoxidasa, el bazo es el principal
lugar de la replicación viral (lO, 71).
Resistencia a los agentes fisicos y quimicos
La infectividad del HEV parece ser destruida por calenta-
miento a 70 °C durante una hora; desecación a 37 o 25 °C
durante una semana (7); o por tratamiento con hipoclorito
de sodio a 0.0086% (8), sulfato lauril sódico 1.0%, Chloro-
cide 0.4%, Phenocide 0.4%, Wescodyne 0.4%0 Lysoll.O%
(7). La infectividad no se destruye por calentamiento a
65 °C durante una hora; almacenamiento por cuatro
semanas a 37 °C, seis meses a 4 °C, cuatro años a 40 °C;
conservación en pH 3.0 a 25 °C durante 30 minutos; por
tratamiento con cloroformo a 50% o con éter etilico a 50%.
Clasificación de cepas
El HEV, MSDV y AASV sólo se han clasificado de acuerdo
con el origen (pavos, pollos, faisanes), aunque es común que
se refiera a los aislamientos como virulentos o avirulentos
de acuerdo con el grado de trastorno que originan.
Sistemas de huésped de laboratorio
Los intentos iniciales por aislar HEV en embriones de
pollo y pavo, y en cultivos celulares no tuvieron éxito (10).
Investigaciones recientes indican, no obstante, que la inocu-
lación de huevos de pavo libres de patógeno especifico con
MSDV en el día 24 del periodo de embrión, causainfección y
replicación viral con un máximo de antígenos detectados en
bazo, intestino e hígado, a los seis días posinfección (1).
Ha habido varios intentos por infectar linfocitos. Perrin
y colaboradores (64) inocularon células de bazo con HEV

y después fueron capaces de recuperar virus, pero no mos-
traron que fueran otro que el propio virus del inóculo. Fasina
y Fabricant (24) demostraron infección in vitro en células
esplénicas de pollo, pavo y faisán por medio de inmunofluo-
rescencia, pero no se produjo liberación demostrable de
virus. Nazerian y Fadly lograron con éxito el pasaje seriado
de HEV y de MSDV in vitro, (55) utilizando una línea
celular B linfoblastoide de pavo derivado de un tumor
inducido por virus de la enfermedad de Marek. Esta línea
celular, conocida como MDTC-RPI9, se ha convertido
desde entonces en el sistema estándar para el aislamiento
viral in vitro y para la producción de vacunas de HE y EBM.
Van den Hurk (80) también describió un sistema in vitro
alternativo adecuado para la producción de vacunas, que
utiliza leucocitos de sangre periférica de pavo.
Patogenicidad
La mortalidad en los brotes de campo de EH ha variado de
más de 60% (35) a menos del 0.1%. En experimentos en los
cuales el tamaño del bazo y la presencia de antígeno preci-
pitante indicaron 100% de infección, la mortalidad varió
entre 80% para la cepa más patógena o 0% para aquella
menos patógena. La información actual sugiere que la ca-
pacidad de una cepa para originar mortalidad es una carac-
terística considerablemente estable.
Se ha informado que los indices de mortalidad en
faisanes infectados de manera natural con MSDV, son de 5
a 20% durante un periodo de 10 dias a varias semanas(50).
Como sucede con HEV, podrían esperarsevaríaciones en la
patogenicidad entre los aislamientos de MSDV. Sin embar-
go, los faisanes infectados de modo experímental con
MSDV propagado en cultivo celular y HEV avirulento y
virulento, mostraron lesiones esplénicasmacroscópicasy mi-
croscópicastípicas, pero no lesiones pulmonares o mortalidad
(23). Seha sugerido que puedenestarimplicados otros factores
ambientales en el desarrollo de las lesiones pulmonares y la
mortalidad en los brotes de campo (23).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Hasta hace poco, los pavos, faisanes y pollos eran los únicos
huéspedes naturales para los adenovirus aviares del grupo
11.Ahora se piensa que la gallina de Guinea (5, 49) Y las
psitacinas (34) también pueden infectarse de manera natu-
ral. Con respecto a las aves silvestres, una investigación
serológica en 42 especies no reveló alguna evidencia de
infección más allá del orden Galliformes (14). Aun las
poblaciones silvestres de galliformes, es decir los pavos,
parecen encontrarse bajo riesgo de la infección (37), debido
a su naturaleza elusiva. Cuando se desarrolla infección, la
genética del huésped parece influenciar la gravedad de
la enfermedad clínica y la formación de lesiones tanto en
pavos (46) como en faisanes. Los experimentos de labora-
torio indican que los aislamientos de MSDV de faisanes
infectarán a los pavos (16), y que los aislamientos de HEV
de pavos infectarán a los faisanes. De manera similar, los
aislamientos de pollos infectarán a los pavos (17, 18, 19).
Infecciones
por adenovirus. 641
Por medio de la infección experimental con HEV
se han producido lesiones en una variedad de otras especies
degallináceas, incluyendo faisanes dorados, pavo real, po-
llos, codorniz común y perdices indias. Sin embargo, no se
ha informado de muertes en otras especies que no sean las
de los huéspedes afectados.
Edad del huésped afectado
con mayor frecuencia
Los primeros brotes de HE se desarrollaron en pavos de 6 a
11 semanas de edad (33, 69). Observaciones de campo
recientes indican que tiene la tendencia a afectar hacia las 7
a 9 semanas de edad. Se ha comunicado que los pavos de
13 días o menos son refractarios a la infección por HEV, en
ausencia de anticuerpos maternos (21), lo cual tal vez sugie-
re la necesidad de algún tipo de maduración de las células
blanco. Un informe reciente que tuvo éxito en la infección
in ovo de pavos SPF al día 24 del periodo de embrión (1)
parece confundir esto. A causa de los anticuerpo s maternos,
los pavipollos menores a 3.5 a 4 semanas de edad se consi-
deran refractarios a HE. Fadly y Nazerian (21) comunicaron
que este efecto podría perdurar hasta por seis semanas. En
ausencia de anticuerpos maternos, los pavipollos son sus-
ceptibles (20). Presuntamente, esta fue la situación en el
único caso comunicado de infección espontánea en pavipo-
llos de 2.5 semanas de edad (36).
La enfermedad del bazo marmóreo en faisanes se
desarrolla de manera natural en aves de 3 a 8 meses de edad
(4, 50); también se ha producido de modo experimental en
faisanesadultos(13). Como sucedecon los pavos, cierta
evidencia sugiere que los faisanes son refractarios a la
infección hastalas cuatro semanasde edad,ya sea como
resultado de concentraciones bajas de anticuerpos maternos
o por la falta de desarrollo de las células blanco (29).
En pollos con AAS, la infección de campo se observa
como esplenomegalia en aves de engorda jóvenes o en edad
para la venta (17, 36); o como esplenomegalia con conges-
tión y edema pulmonar en las aves maduras (19).
Transmisión, portadores y vectores
El virus de la enteritis hemorrágica se puede transmitir por
vía oral o cloacal, mediante la inoculación de pavipollos
susceptibles con heces infectantes (35, 42). Los virus pue-
den permanecer infectantes durante varias semanas en ca-
nales protegidos de la humedad o en suspensiones líquidas
de heces infectantes. Este virus se ha recuperado de cama
contaminada y se sabe que la enfermedad vuelve a presen-
tarse en aquellas naves donde ya apareció antes. A diferencia
de los adenovirus del grupo 1,no existe evidencia epidemio-
lógica de transmisión por huevo. Más allá de los vectores
mecánicos, no se ha implicado a otros portadores y vecto-
res en la transmisión de HEV. Estas observaciones sugieren
que la vla de transmisión de HEV se origina a partir de
parvadas infectadas hacia las susceptibles, por medio de fa-
mites contaminados con heces o cama infectantes.
Periodo de incubación
La mortalidad por enteritis hemorrágica se desarrolla casi 5
a 6 días después de la inoculación cloacal u oral, o 3 a 4 días
642 Enfermedades de las aves (Capítulo23)

despuésde la inoculaciónIV de extractosdiluidos de bazo
infectante (11). En una parvada infectada de manera natural
casi todos los signos de enfermedad suelen desaparecer6 a
10 días después de haberse observado las primeras heces
sanguino lentas. En faisanes, la mortalidad por MSDV indu-
cido de modo experimental, se desarrolla luego de seis dias
de la inoculación oral con virus derivados de faisanes(13). No
se ha producido mortalidad en pollos inoculados con AASV,
pero después de la inoculación oral se ha observado esple-
nomegalia 5 a 7 dias después (17), así como congestión y
edema pulmonares que semejan las lesiones de campo (86).
Signos clínícos
La enteritis hemorrágica se caracteriza por una progresión
rápida de los signos clínicos en 24 horas (1O, 68); éstos
incluyen depresión, heces sanguino lentas y muerte. Las
heces que contienen sangre fresca, con frecuencia se loca-
lizan en la piel y plumas que rodean los anos de las aves
moribundas y muertas. En caso de aplicar presión moderada
a la zona abdominal, se puede forzar a partir de las cloacas
de tales aves. Se considera que la muerte de faisanes infec-
tados con MSDV y pollos infectados con AASV, es peragu-
da o aguda debido al compromiso respiratorio. Por tanto, en
caso de presentarse signos clínicos, podrían ser depresión
leve, debilidad, disnea y, finalmente, asfixia. En ocasiones
se ha observado escurrimiento nasal premortem (26).
mórea o moteada (figura 23-50); sin embargo, los de los
pavipollos muertos tienden a ser más pequeños y me-
nos marmóreos, presuntamentepor la pérdida de sangre y la
subsecuentecontracción esplénica. Por lo general, los pul-
mones están congestionados, no obstante, otros órganos
vasculares se observan pálidos. Se ha informado de hepato-
megalia y hemorragias petequiales en diversos tejidos de los
pavipollos muertos, pero son demasiado inconsistentes
como para considerarse de valor diagnóstico (] O).
Las lesiones macroscópicas en los faisanes infectados
por MSDV son bazos crecidos y característicamente motea-
dos o marmóreos y pulmones congestionados edematosos
(4, 50). No se ha informado de lesiones intestinales en
pollos de engorda; en pollos maduros infectados con AASV
las lesiones esplénicas macroscópicas se asemejan a las de
MSDV en faisanes (]7, ]9).
Histopatología

Morbilidad y mortalidad
En los brotes de campo se infectan todas o casi todas las
aves, según lo indican la seroconversión (11) Y resistencia
al desafio experimental. Por lo común, los pavipollos afec-
tados de manera clínica mueren dentro de las siguientes
24 horas; de otra manera se recuperan por completo. La
mortalidad en el campo varía de menos de 1 a ligeramente
más de 60%, con un promedio de casi 10 a 15%. En los
experimentos de laboratorio en los que se logra 100% de
infección, a menudo se presenta una mortalidad de 80%. Se
ha informado que la mortalidad en faisanes criados enjaula
e infectados con MSDV es de 2 o 3%, pero puede alcanzar
hasta 5 a 20% en el transcurso de 10 días a varias semanas
(10, 50). En pollos maduros con AAS, se ha comunicado un
8.9% de mortalidad (19).

Lesiones macroscópicas
Por lo general, los pavipollos muertos aparecen pálidos por
la pérdida de sangre, pero con frecuencia su carne se en-
cuentra en buen estado y tienen alimento en sus buches. El
intestino delgado suele encontrarse distendido, tiene un
color rojo oscuro a negro y se encuentra lleno con un con-
tenido sanguinolento rojizo-pardo (figura 23-5F) (Nota: la
figura 23-5 puede encontrarse en la sección titulada Bron-
quitis de la codorniz, en este capítulo). La mucosa intestinal
está congestionada y cubierta, en algunos individuos, por
una membrana fibrinonecrótica amarilla. Las lesiones sue-
len ser más pronunciadas en el intestino delgado proximal,
pero a menudo se extienden de manera distal en los casos
graves. Es característico que los bazos de las aves infectadas
se encuentran alargados, friables y con una apariencia mar-

conductos pancreáticos (figura 23-7), pero también se pue-
den desarrollar lesiones menos graves similares en proven-
triculo, molleja, intestino delgado distal, ciego, amigdalas
cecales y bolsa de Fabricio (10).
Además, se han observado células que contienen in-
clusiones intranucleares por HEV en higado, médula ósea,
leucocitos de sangre periférica, pulmón, páncreas, cerebro y
epitelio tubular renal (10, 39, 51, 79).
El MSDV y el AASV producen inclusiones intranu-
cleares y lesiones esplénicas similares a las de HEV, pero
sin implicación gastrointestinal importante. En vez de esto,
parece ser que el pulmón es el sitio de compromiso vascular
en el faisán y el pollo, con congestión y edema como los
hallazgos más consistentes (4, 19,31).
En las infecciones por adenovirus aviares del grupo 11
se han propuesto múltiples hipótesis respecto al mecanismo
de la formación de lesiones (20, 39, 62, 63, 71, 75); ense-
guida se presenta un resumen. Al parecer, después de la
inoculación oral, la replicación viral inicial se desarrolla en
células blanco linfoides dependientes de la bolsa, en las vias
gastrointestinales. Después, hay una viremia primaria que
resulta en la infección de gran cantidad de células blanco,
principalmenteen el bazoy sangreperiférica. Entonces,hay una
liberación secundariamasiva de particulas y elementosvirales
sin ensamblar hacia la circulación, con una respuesta infla-
matoria mediada de manera quimica dependiente de células
T, inducida con proteinas virales citotóxicas, en los sitios
tisulares predispuestosespecificos de huésped.Esto ocasiona
disrupción localizada de endotelio capilar y escapevascular.
Figura 23-6. Corte de intestinodelgadode pavo infectado
con EH. Las lesiones incluyen congestión intensa de la
mucosa, degeneración de células epiteliales que cubren
las puntas de las vellosidades, esfacelo de células epitelia-
les y de puntas de vellosidad, y hemorragia en la luz. H y E,
550x.
Infeccionespor adenovirus . 643
Inmunosupresión
Los adenovirus aviares del grupo lI parecen ser linfotrópi-
cos y linfocitopáticos (27,39,71,75,83). Se ha comunicado
que apoyan a la replicación viral tanto macrófagos mono-
nucleares adherentescomo células mononucleares no adhe-
rentes (83) que portan IgM (75). Asimismo, se observó que
la depleción de células B altera la replicación viral y la
formación de lesiones (20, 27, 75), Y que durante la fase
aguda de la infección por HEV se desarrolla en el bazo y
sangre periférica una notable depleción de células portado-
ras de Igí\1 (75). Esto indica que las células B y los macró-
fagos pueden servir como blancos primarios virales (75), lo
cual se comprueba por el hecho de que HEV y MSDV
producen una inhibición pasajera de las respuestas de anti-
cuerpos a los eritrocitos de borrego (30, 52) Y al virus de la
enfermedad de Newcastle (54), y producen una depresión
de las respuestasmitógenas in vitro de células B y T (30, 52,
53,54).
Se ha informado de elevaciones en linfocitos T citotó-
xicos/supresores portadores de CD8 (CT8), 8 a 1Odías (65)
Y 16 días posinfección (75). Esto podría indicar una respues-
ta protectora o reflejar los esfuerzos con el fin de regular a
la baja el sistema inmunológico para disminuir la replica-
ción viral.
Se ha demostrado que el virus de la enteritis hemorrá-
gica solo (73) o en combinación con otros agentes como
Bordete//a avium, virus de la enfermedad de Newcastle y
Mycop/asma me/eagridis, predispone a los pavos hacia
infecciones secundarias en el campo con Escherichia co/i
(66). Estudios de laboratorio informan de hallazgos simila-
res (44, 45, 59, 67). También se ha comunicado que las
Figura 23-7. Cortede bazode pavo afectadocon EH. Los
núcleos de las células reticulares contienen Inclusiones ca-
racteristicas H y E, 550x
644 . Ef:!fermedades
de las aves
infecciones por paramixovirus tipo 2, clamidiales (2) y
estafilocócicas son sec~ndarias a la infección por HEV. De
manera sorprendente, se comunica que hay mejores ganan-
cias de peso y menor diseminación de oocistos en pavos
infectados de modo concomitante con HEV o MSDV y
Eimeria meleagrimitis (60). No secomprende el mecanismo
de esta interacción benéfica.
Parece ser que la inmunosupresión se desarrolla con
cepas de HEV y MSDV, tanto virulentas como avirulentas
(45, 65). Por tanto, las cepas virulentas no deben conside-
rarse con certeza patógenas, ni las cepas avirulentas como
apatógenas.
Inmunidad
Activa
Los pavipollos que se recuperan ya sea de brotes naturales
o de infecciones experimentales de HE, resultan refractarios
al desafio. La protección no parece ser especifica para la
cepa del virus. Las cepas que originan menos de 1% de
mortalidad inducen inmunidad, la cual evita la infección con
cepas patógenas, que por lo común ocasionan una mortali-
dad mucho mayor(15). Losanticuerpos contraHEV pueden
detectarse mediante ELISA desde los tres dias posinocu-
lación (81). Tal inmunidad parece ser prolongada, o incluso,
por toda la vida. Una parvada vigilada por los autores
durante cuatro afios, demostró un indice de seroconversión
de 100% a las cuatro semanas posinfección y todavia se
encontró positivo a 83%, 40 meses después.
Sin duda alguna, la inmunidad mediada por células
tiene una participación importante en la protección activa
en contra de las infecciones por adenovirus aviares del
grupo II y en la formación de lesiones; sin embargo, no se
entiende por completo tal participación. La inoculación de
pavos con HEV origina un aumento en células T portadoras
de CD4 (CT4) esplénicas, 4 a 6 dias posinfección (75).
Después de la infección, también parecen incrementarse las
células T citotóxicas/supresoras portadoras de CD8 (CT8)
(65, 75), las cuales pueden proteger contra la replicación
viral adicional, pero también podrian incrementar la suscep-
tibilidad a infecciones bacterianas secundarias. La deple-
ción selectiva in vivo de las células T con ciclosporina A,
potencia la formación de lesiones esplénicas y la replicación
viral en faisanes infectados con MSDV (32), también reduce
la formación de lesiones intestinales en pavos infectados
con HEV (75).
Pasiva
Cuando hay anticuerpos matemos, aun en concentraciones
indetectables, éstos proporcionan protección contra la HE
clínica hasta por seis semanasdespués del nacimiento, y se
ha informado que interfieren con la vacunación hasta la
semana cinco posnacimiento (21). Por medio de la inyec-
ción de las aves con antisuero de convalecientes, obtenido
de parvadas recuperadas, se puede conferir inmunidad pa-
siva. En experimentos de laboratorio, 0.5 a 1.0 mL de
antisuero previnieron lesiones macroscópicas, y con tan
poco como 0.1 a 0.25 mL se evitaron las lesiones intestinales
(9). El suero hiperinmunitario administrado de esta manera,
permite proporcionar cierta protección de la formación de
lesioJ1eshasta por cinco semanas (21).
(Capítulo 23)
DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del agente causal
En el contenido intestinal sanguinolento (35) o en tejido
esplénico obten,idos a partir de pavipollos muertos o mori-
bundos, se pueden encontrar grandes concentraciones de
HEV. Otra fuente adecuadade antígenos virales consiste en
material esplénico de faisanes infectados con MSDV y
pollos infectados conAASV. Los pavos seronegativos a la
enteritis hemorrágica, de preferencia de 5 a 10 semanas de
edad, pueden inocularse por vía oral con contenido intesti-
nal o por vía oral o IV, con extracto salino crudo de bazo
macerado. Con los aislamientos virulentos, la muerte se
presenta a menudo a los tres días después de la inoculación
IV y de 5 a 6 días despuésde la vía oral. Los pavipollos que
no fallecen, por lo general.tienen bazos crecidos y marmó-
reos que contienen virus (11). Se puede utilizar, de manera
alterna, una línea de células B línfoblastoides (MDTC-
RP19) de origen de pavo para aislar y propagar in vitro al
virus de la enteritis hemorrágica (55, 56).
La identificación positiva de los adenovirus aviares del
grupo 11en tejidos frescos o congelados, suele lograrse al
probar extractos de tejidos salinos utilizando un método de
precipitina en agar gel (AGP) (11-12). Los métodos menos
comunes, pero más actuales, comprenden ELISA con cap-
tura de antígeno (72, 40, 57, 8 1), huella digital con restric-
ción de endonucleasa (87) y reacciones en cadena de la
polímerasa (PCR). En tejidos fijados pueden identificarse
los antígenos virales mediante métodos inmunofluorescen-
tes (25) o de inmunoperoxidasa (3 1, 28, 38, 7 1).
Serología
Los anticuerpos contra el virus de la enteritis hemorrágica
pueden detectarse en el plasma o suero de las aves recupe-
radas mediante PAG (11,12) desde las dos semanas, pero
prácticamente no se pueden detectar antes de las tres sema-
nas posinfección. Es recomendable probar sueros de la fase
aguday convalecienteen caso de que el diagnóstico se funda-
mentara en serología. Los anticuerpos producidos contra
HEV, MSDV y AASV no resultan distinguibles. Por medio
de PAG pueden detectarse anticuerpos maternos, pero por
lo general este método carece de suficiente sensibilidad
despuésde la semana de edad (8 1). Se ha desarrollado una
ELISA más sensible para detectar y cuantificar los anticuer-
pos maternos y la seroconversión posinfección a HEV (6,
40, 56, 57, 72, 8 1). Estas pruebas son capaces de detectar
anticuerpos maternos en el suero de pavos hasta las 4 o
5 semanas de edad, aunque gran parte de las aves es sero-
negativa alrededor de las tres semanas de edad (21, 8 1). La
seroconversión puede determinarse desde los tres días po-
sinfección (81).
Diagnóstico diferencial
En pavos, un gran hígado marmóreo, sin antígeno HEV
demostrable por medio de PAG, y la ausencia de hemorragia

iluestinal, debe considerar reticuloendoteliosis o enferme-
dad lintoproliferativa como posibles diagnósticos diferen-
ciales. En pavos, a menudo se atribuyen erróneamente a
HEV los bazos crecidos y congestionados, que con mayor
frecuencia se deben a septicemia bacteriana, por ejemplo
colibacilosis o erisipela. La hemorragia gastrointestiAal y la
hiperemia de la mucosa pueden relacionarse con septicemia,
viremia o toxemia agudas,por ejemplo colibacilosis, influefiZJl
aviar. Éstas se observan pocas veces, sin otros signos que
indiquen sus infecciones respectivas. El parasitismO,..Ia
coccidiosis y las sustancias tóxicas, esto es, los metales
pesadosy los químicos, también deben considerarse.
Los faisanes y pollos que mueren de manera aguda con
signos de insuficiencia respiratoria, pero sin bazos gran-
des y marmóreos, deben someterse a pruebas en busca de
otros patógenos respiratorios, incluyendo enfermedad
de Newcastle, influenza aviar, laringotraqueítis infecciosa
y bronquitis infecciosa. Los asfixiantes atmosféricos, como
monóxido de carbono, bióxido de carbono y gas natural,
deberán considerarse en aquellas explotaciones en confina-
miento. El crecimiento y marmóreo esplénicos,sin evidencia
de antígenos de MSDV o AASV, debe exigir la evaluación
histopatológica de enfermedades neoplásicas como la enfer-
medad de Marek, leucosis linfoide y reticuloendoteliosis.
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
y CONTROL
Tratamiento
Al primer signo de un brote, EH puede tratarse por medio
de inyección subcutánea o intramuscular de 0.5 a 1.0 mL de
antisuero de convaleciente obtenido de parvadas sanas al
sacrificio (9). No se ha descrito algún tratamiento para el
MSD de faisanes o de AAS de pollos, pero se presume que
puede ser eficaz un enfoque similar.
Debido a la naturaleza inmunosupresora de los adeno-
virus aviares del grupo 11,a menudo debe considerarse el
tratamiento de las infecciones bacterianas secundarias,prin-
cipalmente de la colibacilosis. Siempre se recomienda la
elección de algún antibiótico apropiado con baseen cultivos
y sensibilidad.
Procedimientos de manejo
La prevención y control de HE, MSD y AAS empieza con
una buena bioseguridad, ya que el modo de transmisión más
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Infecciones por adenovirus 645
común es el transporte de cama y heces infectadas de
parvada en parvada. Las instalaciones contaminadas
pueden limpiarse y desinfectarse con una solución de hipo-
clorito de sodio a 0.0086% u otros agentes viricidas, inclu-
yendo los derivados fenólicos, además de secar a 25 °C
durante una semana (7, 8). En gran parte de las empresas
comerciales, en especial las que tienen aves de diferente
edad, se considera impráctica la eliminación total del virus.
En tales casos, la vacunación permanece como la medida
más viable para el control y prevención de la enfermedad
clínica.
Inmunización
Los aislamientos avirulentos de HEV y de MSDV como
vacunas vivas administradas por medio del agua de bebida
se han utilizado con éxito (15). Ahora se usan más dos tipos
de vacuna. Una consiste en un homogeneizado crudo, pre-
parado con bazos de pavos de 4 a 6 semanas de edad
inoculados con MSDV o HEV avirulento (15); la otra se
produce in vitro utilizando la línea celular MDTC-RPI9 en
suspensión de cultivo (22). Ambas vacunas parecen produ-
cir seroconvé(.sión y protección adecuadas (3), y son muy
utilizadas en EUA; sin embargo, sólo la última se encuentra
disponible comercialmente. También se ha descrito un ter-
cer método para producir vacunas, el cual implica la propa-
gación de virus avirulentos en leucocitos de sangre
periférica (83) Y se usa en Canadá. Otras vacunas, incluyen-
do una subunidad de hexón purificada (85), y productos
recombinantes obtenidos mediante ingeniería genética, es-
tán en desarrollo (43).
Recientemente se describe la vacunación in ovo, con
éxito, de pavos libres de patógeno específico (1), pero por
lo general la vacunación estándar de pavos sanos se efectúa
entre las 4 y 6 semanas de edad. Para la supervivencia del
virus vacunal y, por tanto la adecuada vacunación, son
básicas la adición de un estabilizante para la vacuna, es de-
cir, leche en polvo, el agua, la eliminación de cualquier
desinfectante en la tubería y la interrupción temporal de la
clorinación del agua. Las parvadas que experimentan una
protección menor a 100% a partir de la vacunación inicial,
se protegen subsecuentementepor transmisión lateral en un
término de 2 o 3 semanas.A pesar de esto, en ocasiones se
recurre a la vacunación doble.
Para controlar MSD en faisanes, se dispone de vacunas
vivas avirulentas para administrarse en el agua(16, 23). Hoy
en día no existe una vacuna para AAS de pollos, ni parece
que sea necesario su desarrollo.
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INTRODUCCiÓN
Desde la descripción inicial en 1976 (53), el síndrome de
baja postura (SBP 76) se ha convertido en una causa prin-
cipal de pérdida de producción de huevo en todo el mundo.
Se debe a un adenovirus que probablemente penetra en los
pollos a través de vacunas contaminadas. El SBP 76 se
caracteriza en aves, por otra parte sanas, que producen
huevos de cascarones delgados o sin cascarón. Una vez que
se establece el p:ldecimiento en una granja de reproducto-
ras, se aprecia más a menudo como una falta para alcanzar
objetivos de producción, y las alteraciones en el cascarón
son menos aparentes, aunque aún persisten. Desde su reco-
nocimiento inicial, parece que se provocan brotes esporádi-
cos de SBP 76 como resultado de infección de aves por
medio de contacto directo o indirecto con aves acuáticas
silvestres o domésticas infectadas.
El virus afecta sólo especies aviares y, por tanto, no
tiene significado alguno en la salud pública.
HISTORIA
Un padecimiento de gallinas ponedoras fue descrito por
investigadores holandeses en 1976 (53); Y se aislaron ade-
novirus hemaglutinantes (35). Mediante el uso de estudios
serológicos con uno de estos aislamientos, y los registros de
parvadas fue posible establecer el patrón de la enfermedad
(35, 37). Parece que el virus era transmitido de manera
vertical y la transmisión horizontal entre las parvadas no
constituía una de sus características; el virus permanecía
latentemente a menudo hasta que las aves se acercaban al
nivel máximo en la producción de huevo. Por la ausencia
de anticuerpos contra el virus en los pollos antes de 1974, y
la falta de proliferación del virus en células de mamíferos,
así como por su proliferación deficiente en células de pavo
y su proliferación óptima en células de pato, se sugirió que
probablemente era un adenovirus de pato. Esta suge-
rencia pronto fue confirmada por medio del aislamiento del
virus SBP 76 de patos normales y demostración de anticuer-
pos en múltiples parvadas de patos (9,13).
(Capítulo23)
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JB. McFerran
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
El virus SBP 76 se ha aisladode pollos en Australia (19),
Bélgica (38), China (61), Francia (41), Gran Bretai'la
(9), Hungría(62), India (29), Israel (33), Italia (60), Japón
(57), Irlandadel Norte (37), Singapur(44), Sudáfrica(11)
y Taiwán (31). Se ha encontradoevidenciaserológicade
infecciónen pollos en Brasil (25), Dinamarca(5), México
(42), NuevaZelanda(24) y Nigeria (39).
ETIOLOGíA
Clasificación
El virus SBP 76 se clasifica como un adenovirus con base
en su morfología, replicación y composición química. Aun-
que el antigeno de grupo de adenovirus aviares no se detecta
mediante inmunodifusión o inmunofluorescencia, si se con-
servan aves infectadas con otro adenovirus aviar hasta que
el anticuerpo contra este virus ya no sea detectable, y luego
se infectan con el virus SBP 76, desarrollan anticuerpo s
tanto contra el adenovirus, como contra SBP 76, lo cual
indica que hay un antigeno compartido (36). El SBP 76 no
está relacionado con 11 adenovirus prototipo de aves de
corral y dos de pavo con el uso de pruebas de neutralización
del suero (NS) o inhibición de la hemaglutinación (IH) (3).
Las técnicas de Southemblot detectaron secuencias
homólogas en el DNA de SBP y el DNA del adenovirus de
bovino, pero no se detectó homologiacon el DNA de FAV 1
v el DNA de adenovirus de bovino (59).
Morfología
Se ha informado que el tamaño del virus del SBP 76
observado en preparaciones teñidas de manera negativa está
dentrode los límites de 76 nm (37) a 80 j; 5 nm (28). Estas
dimensiones se encuentran dentro de las aceptables para los
adenovirus (56).
Con el empleo de preparaciones hechas con un gra-
diente de cloruro de cesio (CsCl), se pudo demostrar la mor-
fología típica de adenovirus con caras triangulares con seis
capsómeros en el borde y una fibra simple de 25 nm hacien-
do proyección de cada vértice (28). En las preparaciones
 Infeccionespor adenovirus . 649

normales, esta estructura no es obvia (37, 57) aunque las

partículas del SBP 76 son claramente adenovirus con cap-
sómeros bien definidos con centros huecos, es posible dis-
tinguirlos de los adenovirus convencionales (figura 23-8).
En cortes delgados de células hepáticas de embrión de pollo
infectado, se observan partículas de virus de 70 a 75 nm en
el núcleo (3). Se han descrito partículas de 68 a 80 nm
de diámetro en núcleos de células epiteliales de mucosa de
oviducto (50).

Densidad en cloruro de cesio

Hay diferencias en la densidad comunicada para el virus de

SBP 76 en cloruro de cesio. Todd y McNulty (51) encontra-
ron que las particulas de virus infectante formaban bandas
a densidades de 1.32 y 1.30 g/mL. Sin embargo, las par-
tículas más pesadasno aglutinaban eritrocitos de pollo y se
observaban bajo microscopia electrónica de manera ligera
lesionadas. Las particulas con una densidad de 1.30 g/mL
hemaglutinaban y no tenian daños. Se presentó a una den-
sidad de 1.28 g/mL una banda de particulas hemaglutinantes
no infecciosas, vacia, rota. En contraste, Kraft y colabora-
dores (28) informaron la presencia de dos bandas de par-
tículas hemaglutinantes infecciosas en 1.32 g/mL con
Figura 23-8. Cuatro partículas de virus del SBP 76. Aunque
particulas no infecciosas rotas formando banda en los capsómeros individuales están bien resueltos, no es
1.30 g/mL. Yamaguchi y colaboradores (57) comuni- aparente la morfología típíca del adenovirus. Inserto: par-
caron formación de bandas de particulas en aglutinantes en tícula de adenovírus de aviar típo 8 que muestra caras
1.30 g/mL y de particulas infecciosas con una densidad triangulares bien definidas. Barra = 80 nm.
de 1.33 g/mL, mientras que Takai y colaboradores (49)
encontraban infectividad y hemaglutinina relacionadas con 30 minutos. Retiene su actividad durante periodos prolon-
una banda de 1.33 g/mL y hemaglutinina también en una gados a 4 °C (3, 38). Es resistente a la tripsina, 2-mercap-
banda de 1.29. Esta discrepancia fue explicada, cuando toetanol, EDTA, papaína, ficina y formaldehído a 0.5% a
menos en parte, por Zsak y Kisary (62), quienes indicaron 37 °C durante una hora, pero el título se reduce de manera
que la densidad y la capacidad hemaglutinante de las par- considerable con el peryodato de potasio y glutaraldehído a
tículas de SBP 76 dependió del método usado para la 0.5% (49). Sin embargo, la tripsina destruye a la HA soluble
purificación del virus y de que éste haya proliferado en purificada (51). La a quimotripsina destruyó el receptor del
cultivos celulares o en huevos embrionados. virus en )os eritrocitos de pollo, mientras que la tripsina y la
Composiciónquímica . neuraminidasa no tuvieron efecto (49).

Con la marcación con H3-timidina e inhibición con yedoo-
xiuridina, se demostró que el virus del SBP 76 contiene
DNA (3, 28, 51, 57). El peso molecular del DNA se estima
en22.6x 106daltons en comparacióncon28.9x 106daltons
para el adenovirus tipo 1 de aves de corral (Phelps), y
los patrones de restricción de endonucleasa no indican
relación entre estos dos virus (62). El virus SBP 76 tiene
13 polipéptidos estructurales, y cuando menos siete de ellos
corresponden con polipéptidos de adenovirus tipo 1 de aves
domésticas (51).
Hemaglutinación
El virus SBP 76 aglutina eritrocitos de pollos, patos, pavos,
gansos, pichones y pavos reales, pero no aglutina los de rata,
conejo, caballo, oveja, ganado bovino, cabra o cerdo (3, 31).
La hemaglutinina (HA) es resistente. A 56 °C hubo un
descenso inicial de cuatro veces en el título después de 16
horas, pero el título permaneció estable durante cuatro días
y finalmente se volvió no detectable después de ocho.
Sobrevivió a 60 °C pero se destruyó por 70 °C durante
Replicación de virus
El virus SBP 76 se replica en el núcleo de manera similar a
los adenovirus aviares pertenecientesal subgrupo A (1, 2, 3).
Se observan inclusiones intranucleares en preparaciones
teñidas con hematoxilina y eosina en cultivos de células
infectadas (3); en las células epiteliales del infundlbulo,
glándula tubular de la cáscara,glándula de la bolsa de la cáscara,
istmo y mucosanasal,y en el bazode avesinfectadasde manera
experimental (47, 50). En los cortes ultradelgados, las par-
tlculas de virus y 1ils inclusiones tipo I a IV similares a otros
adenovirus aviares resultan evidentes en el núcleo (2,3).
Resistencia a los agentes químicos y físicos
El virus del SBP 76 es estable al tratamiento con cloroformo
y variaciones en pH entre 3 y 10. Es inactivado por calen-
tamiento durante 30 minutos a 60 °C, sobrevive durante tres
horas a 56 °C y es estable en cationes monovalentes, pero
no a los divalentes (3, 57). La infectividad no se ha demos-
trado después de tratar con formaldehído a 0.5% o glutaral-
dehído a 0.5% (49).
650 . Enfermedades de las aves
Clasificación de la cepa
Sólo se ha reconocido un serotipo (17, 57). Sin embargo,
con el uso del análisis de restricción de endonucleasa, ha
sido posible dividir una cantidad de aislamientos en tres
genotipos (52). Uno incluye aislamientos hechos a lo largo
de un periodo de 11 aflos de pollos europeos infectados. Un
segundo grupo son aquellos aislamientos de patos en el
Reino Unido. Un virus aislado de pollos en Australia fonna
el tercer grupo.
Sistemas de huésped de laboratorio
El virus SBP 76 prolifera a sus títulos más altos en riñón de
pato, higado de embrión de pato y células de fibroblasto
de embrión de pato. También prolifera bien en células de
higado de embrión de pollo, menos bien en células de riñón
de pollo y pobremente en cultivo de fibroblastos de em-
brión de pollo. Hay un crecimiento bajo en células de pavo,
y no pudo detectarse replicación en una variedad de células
de mamifero (3). El virus prolifera a títulos altos en culti-
vos de célula de ganso (62). En células de higado de pollo
se alcanzan titulos máximos de virus y de HA intracelular
después de 48 horas, y se aprecian títulos de HA extrace-
lular máximos a las 72 horas (57).
El virus prolifera hasta alcanzar titulos muy altos cuan-
do se inocula en el saco alantoideo de huevos de pato y ganso
embrionados, y producen títulos de 1/16 000 a 1/32000. No
se ha detectado proliferación en embriones de pollo (3, 63).
Patogenicidad
Aunque todos los aislamientos de pollo parecen tener viru-
lencia similar, los obtenidos a partir de patos en EVA no
ocasionaron algún efecto en la producción de huevo (54) o
sólo afectaron su tamaño (12) cuando los pollos estaban
infectados. Los aislamientos de patos y pollos en Europa se
comportaron de manera idéntica en los pollos (7).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Aunque ha habido brotes de la enfermedad en gallinas
ponedoras, es probable que los huéspedes naturales sean
patos y gansos. Los anticuerpos se encuentran distribuidos
de manera generalizada en los patos domésticos (5,8,9, 13,
19,32,33) Y en los gansos domésticos (8, 63). En un estudio
de patos en la ruta de vuelo del atlántico en EVA, se
encontraron anticuerpos en patos rojizos, patos de collar,
patos de bosque, patos cabeza de búfalo, pato marino,
mergances, pato silvestre, pato zambudillador, peleadores
del norte y patos; además de negretas y colimbos (22, 43).
También se han detectado anticuerpos en patos almizcleros
y egretas (33), gansos de Canadá (43), gaviotas de arenque
(8), búhos, una cigüeña y un cisne (26).
Se ha aislado virus de patos domésticos sanos (9, 54).
También se ha recuperado virus de patos enfermos (20) pero
la enfermedad no pudo reproducirse con el empleo del
aislamiento. Se aisló un virus a partir de patos con baja en
(Capítulo23)
la producción de huevo y diarrea grave (6), y se sugirió que
el SBP puede originar cascarones delgados, rugosos y dis-
minuir la producción de huevo en patos (30).
La infección también es frecuente en gansos(26, 32, 63).
Gansitosy gansosinfectadosde maneraexperimental no mos-
traron enfermedad ni cambios en la producción de huevo (63).
La codorniz (Coturnix coturnixjaponica) es suscepti-
ble a la infección y desarrolla signos clásicos (18). No hay
evidencia de que la infección se desarrolle de manera natural
en pavos o faisanes, pero se pueden infectar de modo
experimental (8, 40, 60). La gallina de Guinea puede infec-
tarse de manera natural o experimental (21), Y pueden
originarse huevos con cascarón blando. Sin embargo, la
gallina de Guinea se infecta, pero permanece clínicamente
normal cuando se le expone a un aislamiento aviar (55).
Como el virus SBP 76 se transmitió verticalmente de
manera principal al principio, muchas veces había una
relación aparente de raza en pollos. Sin embargo, una varie-
dad amplia de razas son por igual susceptibles a la infección
experimental, aunque el análisis de los brotes naturales
sugiere que las reproductoras de engorda y de razas pesadas
que producen huevo rojo se afectan de modo más intenso
que las productoras de huevo blanco. Cuando se infectaron
(23) dos líneas de ponedoras de huevo rojo y una de huevo
blanco, la producción de huevo disminuyó en esta última.
Existe una pequeña depresión en la postura de las ponedoras
de huevo rojo, pero ellas producen más huevos con casca-
rones defectuosos; una línea productora de huevo rojo pro-
dujo casi tres veces más huevos afectados que la línea
ponedora de huevos blancos.
Las aves de todas edades son susceptibles a la infec-
ción. Si el virus del SBP 76 se introduce en una granja,
pueden apreciarse efectos en la producción de huevo en
todas las edades de las gallinas ponedoras. No obstante,
cuando las aves aparentemente se infectan alrededor de la
producción máxima de huevo (37), esto puede deberse a
reactivación de virus latente.
Patogénesis
Después de la infección oral experimental de gallinas adul-
tas, hay una replicación virallimitada en la mucosa nasal y
viremia (47). A los 3 a 4 días posteriores a la infección se
produce replicacíón viral en el tejido linfoide de todo el
cuerpo, en especial en el bazo y en el timo. Además, se afecta
de manera consistente el infundíbulo del oviducto. A los 7
a 20 días después de la infección hay una replicación víral
masiva en la glándula de la bolsa del cascarón (figura 23-9),
y en un grado mucho menor en otras partes del ovíducto. Esta
replicación se relaciona con una notable respuesta inflama-
toria en la glándula de la bolsa del cascarón y la producción
de huevos con cascarones anormales (45, 50, 58).
A diferencia de los adenovirus convencionales, el SBP
no se replica en la mucosa intestinal y la presencia de virus
en las heces se debe probablemente a contaminación con el
exudado del oviducto (47).
Transmisión
En la actualidad, es posible dividir a los brotes de SBP en tres
tipos. En la manifestación clásica observada inicialmente,

en la cual se afectaba de manera principal reproductoras, el
método más importante de propagación fue vertical a u'avés
de embriones (37). Aunque probablemente el número de
embriones infectados es bajo con este tipo (10), la propaga-
ción es muy eficaz. En muchos casos, los pollitos infectados
in ovo no excretan virus, ni desarrollan anticuerpos IH hasta
que la parvada ha alcanzado más de 50% de la producción
de huevo. En esta etapa el virus se desenmascaray excreta,
produciéndose una propagación viral en apariencia rápida,
a causa de focos múltiples de infección.
Probablemente originado a partir de la manifestación
clásica, el virus se ha establecido en algunas zonas en
parvadas ponedoras comerciales. En la India, se encontró
que estaba infectado 32.6% de las parvadas (29). Esta forma
endémica muchas veces se relaciona con alguna estación
común de empaque de huevo. Los huevos puestos tanto con
cascaronesnormales como anormales, durante el periodo de
proliferación del virus en la glándula de la bolsa del casca-
rón, contienen virus, tanto en su exterior como en el interior
Figura 23-9. Glándula de bolsa de! cascarón de gallina
infectada de manera experimental con virus del SBP. Nóte-
se el ácido nucleico vira! en la capa epite!ial superficial,
demostrado por una prueba de gen ama de virus purificado
biotinilado. (Allan.)
Infeccionespor adenovirus . 65/
(46). Esto conduce a la contaminación de las charolas de
huevo. Las evacuaciones también incluian virus, pero esta
excreción era intermitente, a menudo de titulo bajo (15), Y
en el ave adulta puede originarse como resultado de conta-
minación de las hecespor exudado del oviducto (47). Aparte
de la propagación directa entre aves, hay pruebas de que
puede haber propagación cuando se transporta a las aves en
camiones limpiados de manera inadecuada, o cuando se ha
llevado alimento sobrante de un sitio a otro. También hay
~videncia de que las agujas o cuchillas empleadas para la
vacunación o el sangrado de aves virémicas, si no se esteri-
lizande modo apropiado,puedentransmitirla infección.La
propagación lateral es lenta e intermitente, y requiere hasta
de 11 semanaspara llevarse a cabo a través de una caseta de
jaulas; en un caso, seevitó la propagación a un corral adjunto
mediante una alambr ~ja. La propagación entre aves en piso
ordinario es más rápida (15,53).
La propagación hacia las gallias a partir de patos tanto
domésticos como silvestres, gansos y posiblemente otras
aves silvestres por medio de agua de bebida contaminada con
heces, parece dar origen a un tercer tipo de brote. Este tipo
es muy importante en algunas zonas. Estos casos tienden a
ser esporádicos, pero siempre hay riesgo de que alguna
parvadaendémicasevuelva el foco de una situación endémica.
Signos
Luego de la infección experimental, gran parte de los inves-
tigadores han encontrado los primeros signos después de 7
a 9 días (16,34), pero en algunos experimentos esto no ha
sucedido sino hasta los 17 días posinfección (38).
El primer signo es la pérdida de color en los huevos
pigmentados. A esto le sigue una rápida producción de
huevos con cascarones delgados, blandos o sin cascarón
(figura 23-10). Los huevos con cascarones delgados mu-
chas veces tienen una textura rugosa, como de papel de lija
o un arrugamiento granuloso en un extremo del cascarón.
Si los huevos claramente afectados se descartan, no hay
defecto en la fertilidad ni en los nacimientos, ni efecto a
largo plazo en la calidad del huevo. Si las aves son infectadas
de modo tardío en la producción, la pelecha forzada de la
parvada restaurará la producción de huevo a lo normal. El
descenso el! la producción puede ser muy rápido o ex-
tenderse durante semanas.Los brotes duran de ordinario de
4 a 10 semanas,y la producción de huevo se puede reducir
en hasta 40%; no obstante, de ordinario existe una compen-
sación posterior en la postura, de tal manera que la pérdida
total suele ser de lOa 16 huevos por ave. Si la enfermedad
se debe a reactivación de virus latente, el descenso suele
darse cuando la producción se encuentra entre 50% y el
valor máximo. Se han descrito huevos pequeftos en brotes
naturales (37) pero no se ha hallado algún efecto en el
tamaño de hueyo en infecciones experimentales (34). Algu-
nos han descrito la clara como acuosa (38,53), aunque otros
autores no han encontrado efecto alguno en la clara (17, 34,
58). Sin embargo, la edad de la infección puede ser impor-
tante; las aves infectadas en el primer día de edad pusieron
después huevos de aspecto nomlal excepto por el deterioro
en la calidad de la clara y el menor tamaño (16).
Si algunas aves tienen anticuerpos adquiridos antes de
que se desenmascareel virus latente, se aprecia un síndrome
652 . Enfermedades de las aves
Figura 23-10. Huevos de gallinas infectadas con virus del SBP 76. Los cambios van del huevo rojo normal (N) a la pérdida
del pigmento del cascarón (1 y 2), adelgazamiento en el polo (1), cascarón delgado (2), cascarón blando (3) y huevos sin
cascarón (4). Los huevos pueden ser comidos o rotos, pero pueden encontrarse muchas membranas (5).
clínico en apariencia distinto. No se alcanza la producción
esperada de huevo, y puede demorarse el inicio de la postu-
ra. Si se practica un examen cuidadoso, de ordinario puede
establecer que hay una serie de pequeños episodios clínicos
de SBP clásica. Supuestamente,las avescon anticuerposhacen
más lenta la propagación del virus. A menudo se observa un
cuadro similar en unidades de jaulas, en las cuales la propa-
gación puede ser lenta y no sospecharsede SBP.
Las aves afectadas permanecen por otra parte sanas.
Aunque se han descrito inapetencia y torpeza en algunas
parvadasafectadas,no son hallazgos consistentes.La diarrea
transitoria descrita por algunos autores se debe proba-
blemente al exudado del oviducto (47). El virus del SBP 76
no provoca enfermedad clínica en pollos en crecimiento
en el campo. La infección oral de polluelos susceptibles
de un día de edad provocó un incremento en la mortalidad
durante la primera semana de vida (16), pero no hubo
aumento en la mortalidad en múltiples parvadas de pollo
producidas por parvadas de reproductoras infectadas.
lesiones macroscópicas
En los brotes de desarrollo natural, muchas veces, las únicas
lesiones reconocible s son ovarios inactivos y oviductos
atrofiados, y no están presentes de manera consistente. En
un brote se describió edema uterino (31). La ausencia de
lesiones puede ser un reflejo de la dificultad en seleccionar
aves que están padeciendo enfermedad aguda.
(Capítulo 23)
Después de la infección experimental, el edema ute-
rino cede y se produce comúnmente presencia de exudado
en la glándula de la bolsa del cascarón dentro de un plazo
de 9 a 14 días (45,50). También hay esplenomegalia leve,
óvulos fláccidos y huevos en varias etapas de formación en
la cavidad abdominal (45, 50).
Histopatología
Las principales alteraciones patológicas se desarrollan en la
glándula de la bolsa del cascarón. A partir de los siete días
posteriores a la infección hay replicación del virus en los
núcleos de las células epiteliales con producción de cuer-
pos de inclusión intranucleares (45, 50). Muchas células
afectadas son esfaceladas hacia la luz y hay una respuesta
inflamatona rápida e intensa que incluye macrófagos, célu-
las plasmáticas y linfocitos, junto con números variables
de neutrófilos que invaden la lámína propia y el epitelio
(figura 23-11). No se ven cuerpos de inclusión despuésdel
tercer día de la producción anormal de huevo, pero el antí-
geno viral persiste por hasta una semana (45).
Inmunidad
Después de la infección experimental, pueden detectarse
anticuerpos por pruebas de anticuerpos fluorescentes indi-
rectos (IFA), ELISA, NS e IH en cinco días, y por pruebas
de inmunodifusión doble (ID) en siete días (4). Alcanzan un
 Infeccionespor adenovirus . 653

Figura 23-11. A. Mucosa uterina normal. El epitelio superficial está constituido por una capa de células cilíndricas, muchas
de las cuales son ciliadas; por debajo de éstas hay glándulas tubulares (Smyth). B. Edema pronunciado de la submucosa
uterina, atrofia de las glándulas tubulares e infiltración de la totalidad de la mucosa por células mononucleares presentes a
los ocho días posteriores a la inoculación (PI). Inserto: cuerpo de inclusión intranuclear en célula epitelial superficial. Nótense
la marginación de la cromatina nuclear y tres inclusiones eosinófilas en el núcleo (Smyth). C. El epitelio de la superficie uterina
está de manera notable hiperplásico 11 días PI; hay una pérdida completa de cilios. D. Exudado en la luz uterina constituido
por célulasepitelialesdegeneradasy neutrófilosmezcladoscon moco. El epitelioestá desprovisto de cilios, las glándulas
tubulares están casi ausentes y la pared uterina está infiltrada por linfocitos y neutrófilos. (Smyth.)
654 . Enfermedades de las aves
nivel máximo en cerca de 4 a 5 semanas. Los anticuerpos
inmunoprecipitantes son más transitorios que otros.
Las aves aún secretanvirus en presencia de anticuerpos
IH elevados, pero algunas que excretan virus no desarrollan
anticuerpos (16).
El anticuerpo se transfiere a través del saco vitelino y
los pollitos tienen títulos elevados de IH (medida geométri-
ca de títulos, 6 a 9 log2). Este anticuerpo tiene una vida
media de tres días (17). La producción de anticuerpos acti-
vos no se estimula sino hasta que los pollos tienen 4 a 5
semanas de edad y el anticuerpo materno casi no es detec-
table (17). Cuando la enfermedad estaba siendo erradicada,
se encontró que algunas parvadas, aunque 100% libres de
anticuerpos detectables en 2 o 3 ocasiones, padecían sin
embargo SBP de manera súbita. Se asumió que algunos de
los pollitos infectados in ovo no desarrollaron anticuerpos
hasta que llegaron a la producción de huevo y luego
excretaron virus. No se sabe si en ese momento crearon
anticuerpos, pero es posible que no lo hayan hecho, ya
que menos de 100% de las aves en las parvadas infectadas
tiene anticuerpos.
Si una parvada en general desarrolla anticuerpos con
el virus del SBP 76 antes de llegar a la postura, la produc-
ción de huevo no se afectará (10).
DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del agente causal
El sistema indicador más sensible es ya sean los huevos de
pato o ganso embrionados de una parvada libre de infección
con virus del SBP 76, o los cultivos de células de pato o de
ganso. Si no se dispone de ellos, deben emplearse células
de pollo. Las células de hígado de embrión de pollo son más
sensibles que las células de riñón de pollo, y los fibroblastos
de embrión de pollo son insensibles (3). Los embriones de
pollo no son adecuados. No sólo son más sensibles las
células de pato o ganso o los embriones de pato o ganso,
sino que también tienen la ventaja de que muchos virus de
pollo no proliferan en estos sistemas.
No es suficiente basarseen la muerte del embrión o en
los efectos citopáticos con los virus del SBP 76. El líquido
alantoideo de huevos de ganso o pato o el sobrenadante de
cultivos celulares debe verificarse después de cada pase por
la posible presencia de actividad HA para eritrocitos aviares
(la suspensión de eritrocitos de pollo a 0.8% es adecuada).
Como alternati va, puede usarse inmunofluorescencia con el
empleo de un antisuero contra virus del SBP 76 marcado
para detectar proliferación en células. El antisuero conjuga-
do a adenovirus aviares convencionales no es apropiado. Si
se utilizan células de pato, se requiere un mínimo de dos
pasesy con células de pollo de 2 a 5 pases antes de declarar
negativa a una muestra. La necesidad de extensos pases se
debe en parte al crecimiento deficiente de estos virus en
aislamiento primario en células de pollo, y en parte a causa
de que es dificil seleccionar al ave en la fase correcta del
proceso de la enfermedad.
(Capítulo 23)
Serología
Las pruebas de IH, ELISA, NS, AF e ID son de igual
sensibilidad (4). No obstante, cuando las aves se afectan con
varios serotipos de adenovirus y, en consecuencia, tienen
concentraciones elevadas de anticuerpos del grupo adeno-
virus, puede haber reacciones positivas en las pruebas ELI-
SA, AF o ID, pero no en las pruebas IH o NS (4). La prueba
IH es la preferida para el diagnóstico. El antigeno se puede
preparar ya sea en huevos de pato embrionado o en cultivo
de células. Si se utiliza huevos de pato se obtienen altos
titulos de HA, pero pueden obtenerse titulos HA en millares
en cultivos de células de hígado de embrión de pollo. Una
prueba IH adecuada emplea cuatro unidades HA de antige-
no, una dil\lción inicia! de suero 1:4 y eritrocitos de pollo
en 0.8%. El virus aglutinará eritrocitos de pollo, ganso, pavo
y pato, pero no de mamíferos. No hay hemolisina. Si en el
suero existen HA inespecíficas, pueden retirarse por medio
de absorción con una suspensión de eritrocitos a 10% o se
pueden usar eritrocitos homólogos. La prueba de NS, con
la utilización de 100 (TCIDso) una hora a 37 °C de tiempo de
reacción, y los cultivos de células de pato o de pollo con el
sistemade indicador,essensibley especifica.Cuando se utilizan
cultivos de células de pollo, a menudo ayuda que los extre-
mos terminales sean leídos por presenciade HA en el líquido
sobrenadantemás que en la citopatología. En realidad, sólo se
requiere la prueba de NS para confmnar un resultadopoco co-
mún de la pruebade IH, como en un programa de erradicación
o detección de anticuerpos IH en una especienueva.
Muchas parvadas que contienen aves infectadas in ovo
no muestran anticuerpos durante el periodo de prolifera-
ción, y sólo es aparente de inmediato después de los signos
clínicos. Por tanto, aun una prueba serológica negativa de
todas las aves en una parvada a las 20 semanas de edad, no
es garantia de que se encuentre libre de infección.
Selección de muestras
Debido a la ausencia de signos clínicos evidentes y a la
propagación muchas veces lenta de la infección, puede ser
muy dificil seleccionar a las aves apropiadas ya sea para
aislamiento viral o para serología. Sin embargo, el hallazgq
de que los huevos anormales contienen virus, y de que estos
huevos se producen despuésde que el ave tiene anticuerpos,
ha permitido un procedimiento racional para el diagnóstico
(46). Para aislar virus, puede proporcionarse huevos afecta-
dos como alimento a gallinas ponedoras adultas libres de
anticuerpos. Una vez que producen huevos anormales,
deben sacrificarse e intentarse el aislamiento viral con el
uso de la glándula del cascarón. Para el diagnóstico seroló-
gico, deben sangrarse para serología todas las aves en
jaulas en las cuales están produciéndose huevos anormales.
Si las aves están en piso, debe tenerse cuidado en seleccionar
muestras en toda la extensión de la caseta, ya que de
ordinario no es posible determinar cuales son las aves que
están produciendo huevos anormales.
Diagnóstico diferencial
El SBP 76 debe sospecharsesiempre que no se alcancen los
valoresanticipadosde producciónde huevo,o cuandohay

descensos en ésta, cn especial si las aves son sarlas y
hay alteraciones dc los cascar¡mesprecedentes o concurren-
tes con la disminución. Los huevos sin cascarón suelen tener
una caracteristica, pero a menudo pasa inadvertida, ya que
las aves se los comen. Por tanto, debe efectuarse una ins-
pección temprano por la mañana antes de que se coman los
huevos; si las aves están en el piso, una búsqueda cuidadosa
mostrará membranas de huevo. Aunque son típicos los
huevos sin cascarón, con cascarón blando o con cascarón
delgado, los huevos deformes y estriados no lo son. En una
parvada infectada en la cual se ha producido transmisión
vertical, la mayor parte de los casos, si no es que todos, se
originan alrededor del periodo de la producción máxima de
huevo, pero una parvada de cualquier edad se puede afectar
por difusión horizontal.
Aunque los signos del SBP 76 son sugestivos, no debe
establecerse diagnóstico sólo con base en ellos, sino confir-
marse con una prueba de IH antes de iniciar un programa de
vacunación.
TRATAMIENTO
No hay tratamiento que tenga éxito. Se han intentado varios
tratamientos (vitaminas, aumento del calcio o proteína en la
ración), pero en las experiencias controladas no pudo de-
mostrarse efecto alguno.
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de tratamiento
Como el SBP76 clásicosepropagade maneraprincipalpor
transmisión vertical a través del huevo, las aves deben
provenir de parvadas no infectadas. La infección por SBP
endémico se relaciona a menudo con una estación común
de empacado de huevo, en la cual las charolas de huevo
contaminadas pueden ser un factor mayor de propagación.
El virus también está presente en las evacuaciones y es
posible la propagación lateral debido a que el virus es resis-
tente. Hay una evidencia circunstancial de propagación por
personal y transporte y, por tanto, se requieren precauciones
higiénicas razonables.
Las aves infectadas tienen una viremia; por tanto, es
importante que se esterilicen entre los usos las agujas de
sangrado, las agujas para inoculación de vacunas y otro
equipo.
Si hay parvadas de reproductoras infectadas y no in-
fectadas dentro de la misma organización, deben utilizarse
incubadoras, personal y transportes separados. Si esto no es
posible, deben emplearse equipo e incubadoras separadas,
y los nacimientos se deben efectuar en distintos días de la
semana. El procedimiento mínimo posible (y no es reco-
mendado) consiste en emplear nacedoras separadasy sexar,
vacunar y despachar las parvadas limpias antes de hacer
alguna cosa con pollos en potencia infectados. Es en espe-
cial importante conservar lotes de pies de cría básica o de
abuelos de una línea infectada separado de aves no infecta-
Infeccionespor adenovirus . 655
das de otra línea; estos huevos nunca deben incubarse en la
misma incubadora.
En ciertas zonas del mundo, en especial en las cuales
las aves tienen agua derivada de presas, lagos o ríos, ha
sido común la infección del virus de SBP.Estos brotes se han
controlado ya sea utilizando agua de pozos o mediante su
cloración. En las unidades en las cuales se conservan patos
y gansos, deben segregarse con cuidado de los pollos. De
ser posible, todos los locales deben hacerse a prueba de aves
silvestres. Se ha establecido que muchas veces los patos y
los gansos silvestres están infectados, pero no se sabe qué
tan distríbuida está la infección en otras especies aviares.
Erradicación
El SB? 76 se erradicó con éxito de una organización de
reproductoras en Irlanda del Norte. El método se basó en
varios postulados; los pollos producidos por huevos infec-
tados pueden estar infectados de manera latente y no desa-
rrollar anticuerpos; el virus puede desenmascararse y
excretarse alrededor del momento máximo de la producción
de huevo y se producirán anticuerpos que prevendrán o
reducirán la excreción ulterior; la propagación lateral es
pobre.
El programa de erradicación se basó en parvadas se-
leccionadas y de abuelos de 40 o más semanasde edad. En
esta etapa, estasparvadas habían producido huevos anorma-
les y tenían anticuerpos de IH. Los pollitos nacidos de estos
huevos se dividieron en grupos pequeños de cerca de 100
(separados por alambrada). Fueron probados por IH a un
nivel de 10 a25% a intervalos aproximados de seis semanas.
Si se encontraron l o 2 reactores, fueron eliminados; 100%
del corral y 100% de los corrales adjuntos se probaron dos
veces a intervalos semanales. Cuando se hallaron varios
reactores, o éstos continuaron presentándose en un corral,
se retiró el conjunto total y se probaron de nuevo los corrales
en contacto. A las 40 semanas se practicó una prueba en
todas las aves y se reunieron huevos para la siguiente
generación. Este programa tuvo éxito; posteriormente las
parvadasde abuelos y padres han estado libres de infección.
Inmunización
Una vacuna inactivada con aceite como adyuvante se usa
ampliamente y proporciona buena protección contra la en-
fermedad clínica. Las aves se vacunan entre las 14 y 16
semanasde edad. Si se vacunan aves no infectadas, pueden
esperarse títulos de IH de 8 a 9 lo~; si la parvada ya
ha estado expuesta al virus del SBP 76, pueden encontrarse
títulos de 12 a 14 log2. Puede detectarse una respuesta de
anticuerpos hacia el séptimo día, con títulos máximos entre
la segunda y quinta semana. La inmunidad perdura cuando
menos un año (10, 16,27,48). Aunque las aves vacunadas
apropiadamente están protegidas contra la enfermedad y no
parecen excretar virus, las aves vacunadasde manera inapro-
piada, con títulos de IH bajos excretan virus cuando son
desafiadas(14).
En los casos en que la infección transmitida vertical o
lateralmente sea una probabilidad, las parvadas en riesgo se
pueden proteger por medio de vacunación durante el periodo
de crecimiento. Si se infecta una o más casetasen una ~rania
656 . Enfermedades de las CfVes
de postura con edades múltiples por propagación late-
ral, debe efectuarse una evaluación cuidadosa antes de va-
cunarse las aves sanas en postura. Sin duda, las aves sanas
se pueden proteger por medio de vacunación,pero el costo de
vacunarlasv los efectos del manejo para administrar la vacuna
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(Capítulo 23)
inactivada deben ponderarse con relación en rendimiento
económico logrado con la protección. Es posible limitar la
propagación del virus en una explotación por medio de una
buena higiene. Es en particular importante recordar que el
huevo infectado es la fuente más peligrosa del virus. .
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 INTRODUCCiÓN
La viruela aviar es una enfermedad viral común de aves
domésticas (pollos, pavos, pichones y canarios) y se ha
informado que la padecen más de 60 especies de aves
silvestres representando 20 familias. Es de propagación
lenta, caracterizada por el desarrollo de discretas lesiones
cutáneas, nodulares proliferativas, en las partes sin plumas
del cuerpo (forma cutánea) o lesiones fibrinonecróticas y
proliferativas en la membrana mucosa de las vías respirato-
rias superiores boca y esófago (forma diftérica).
Cuando la enfermedad es leve, la mortalidad de la
parvada suele ser baja, pero puede ser alta con la infección
generalizada, cuando se trata de la forma diftérica, o cuando
la enfermedad se complica con otras infecciones o condi-
ciones ambientales deficientes.
La viruela aviar no tiene importancia en la salud pú-
blica. Por lo general no afecta a mamíferos; no obstante, un
poxvirus aislado de un rinoceronte (71) se caracterizó como
virus de ave.
HISTORIA
La viruela aviar se ha observado desde hace mucho tiempo
en varias especies de aves. El término viruela aviar inclu.a
inicialmente a todas las infecciones por poxvirus de aves,
pero en la actualidad se usa con frecuencia para referirse a
la enfermedad de las aves comerciales, por ejemplo, pollos
y pavos. Woodruff y Goodpasture (145, 146, 147) presen-
taron evidencia de que las partículas de virus (cuerpos de
Borrel1) dentro de los cuerpos de inclusión (cuerpos de Bo-
Ilinger) eran el patógeno etiológico del poxvirus aviar.
659
Ledingham y Aberd (65) demostraron que los antisueros
producidos contra el poxvirus de aves después de inmuni-
zación o luego de recuperación, aglutinaban una suspensión
de cuerpos elementales de poxvirus aviar.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Los poxvirus aviares infectan a aves de todas edades, sexos
y razas.Seha informadode infeccionesnaturalespor pox-
virus en casi 60 especiesde aves silvestres, que representan
cerca de 20 familias (57). La enfermedad tiene distribución
mundial (89).
ETIOLOGíA
Los poxvirus aviares (pollo, pavo, paloma, canario, pinzón,
codorniz, gorrión y estornino) son miembros del género
Avipoxvirus de la tamiliaPoxviridae (41, 134). Los estudios
de protección cruzada indican que el poxvirus de las psitá-
cidas y el poxvirus del estornino acuático son quizá miem-
bros distintos del género (16,98, 100). El poxyirus de pollos
es la especie tipo del género.
Morfología
Como otros génerosde la familia Poxviridae, todos los
poxvirus aviares muestran morfología idéntica. El virus
maduro (cuerpo elemental) tiene forma de ladrillo y mide
cerca de 250 x 354 nm. Está constituido por un núcleo, o
nucleoide bicóncavo localizado al centro, electrónicamente
denso, y posee dos cuerpos laterales en cada concavidad y
envoltura(figura24-1). Lacubiertaexterior está constituida
por túbulos superficiales distribuidos de manera aleatoria
(26) (figura 24-2). En un estudio reciente, Dubochet y
 660 . Enfermedadesde las aves
Figura 24-1. Corte ultradelgadodel poxvirusaviarde una lesióncutáneade párpadoen una paloma.Co = porcióncentral
(core);CI = cuerposlaterales;En = envoltura. (8asgall)
colaboradores(36) no encontraronun núcleocon fonna de
pesao cuerposlateralescuandose analizó al virus de va-
ccinia mediantemicroscopiade crioelectrones,pero sí un
núcleohomogéneoen forma de ladrillo, sugiriendoque las
formasde pesadel núcleoy de los cuerposlateralesresul-
taron artefactosde la preparaciónde muestrasteñidasde
maneranegativay embebidasde modo convencional.
Composición química
Los componentes principales del virus son proteínas, DNA
y lípidos. El virus tiene un peso de partícula de 2.04 x 10-14g,
~contiene 7.51 x 10-15 g de proteínas, 4.03 x 10-16 g de
Figura 24-2. Poxvirus aviar teñido negativamente que
muestra distribución aleatoria de túbulos superficiales. (Car-
ter v Cheville. Avian Dis.)
~
(Capítulo24)
DNA Y 5.54 x 10-15g de lípidos (90). Casi la tercera parte
del poxvirus de aves de corral es lípido. El escualeno es un
componente lípido importante, y se han detectado elevados
ésteres de colesterol en preparaciones de virus de epitelio
de cuero cabelludo de pollo infectado (67, 139). El peso pro-
medio del cuerpo de inclusión es de cerca de 6.1 x 10-7 mg,
50% del cual son lípidos extraíbles. El contenido proteínico
por cuerpo de inclusión es de 7.69 x 10-s mg 4' el peso
promedio del DNA por inclusión es de 6.64 x 10- mg (95).
Se ha detectado hemaglutinina en algunas cepas de la
viruela de paloma (47, 113) Y en una cepa de poxvirus de
pollo (137).
Genoma vira'
Los estudios mediante microscopia electrónica de las di-
mensiones en la longitud del contorno mostraron que el
genoma del poxvirus aviar era una molécula de DNA lineal
sencilla, de doble tira, de alrededor de 200 x 106 daltones
(54). Sin embargo, los análisis de sedimentación en gra-
dientes de sacarosa neutra y alcalina (46), Y la suma de
los pesos moleculares de los fragmentos de DNA obtenidos
después de la restricción por digestión con endonucleasa,
indicaron que el pesomolecular del genomade los poxvirus de
aves es más o menos de 160 a 185 x 106 daltones (84).
El contenido de guanina-cistina(G + C) del DNA de poxvirus
de aves es cercano a 35%. El tamaño del genoma del poxvi-
rus aviar se estima que es de 254 a 300 kb (32, 77, 151).
Los perfiles electrotoréticos de la restricción del pox-
virus aviar y virus vaccinia, digeridos por enzimas del DNA
del virus de vacunas son distintos (84, 103). A pesar de esta
aparente falta de semejanza genómica, se ha sostenido
cuando menos una conservación a nivel de nucleótido y
aminoácido. Un fragmento del DNA de poxvirus de aves de

3.1 Kb, que hibridiza a fragmento J del virus Hind III
de vaccinia contiene seis cuadros abiertos de lectura de
tamafios, secuencia y posiciones relativas similares a los
comprendidos en los fragmentos correspondientes de DNA
en el virus de vaccinia (35). No obstante, la contraparte del
poxvirus aviar, al gen de timidina cinasa (TK) del virus de
vaccinia situado internamente, está localizado en otro lugar.
Binns y colaboradores (14) han hecho observaciones simi-
lares. El gen TK de virus aviar ha sido identificado y
secuenciado (20, 22). Tiene un cuadro abierto de lectura de
183 codones que es homólogo en el nucleótido y niveles
deducidos de aminoácido con el gen TK del virus de vaccinia.
Se ha identificado y clonado el fragmento del DNA que
contiene el gen TK de poxvirus de codorniz (1 04). Muestra
homología moderada con el gen TK de poxvirus de pollos.
Aunque los poxvirus de pollos y codornices pertenecen al
mismo género, sus perfiles genómicos son distintos de manera
notable.Aparentemente, los genesTK de poxvirus de pollos y
codornices pueden estar confinados a distintos loci de sus
genomas.
Se ha informado de la secuencia de nucleótidos del gen
de DNA polimerasa del poxvirus aviar (13). Cuando la
secuencia de DNA de enzima del poxvirus aviar se comparó
con las de la DNA polimerasa del virus de vaccinia, sólo se
conservó alrededor de 60% de los nucleótidos. Sin embargo,
se observa una fuerte homología cuando se comparan las
secuencias de aminoácidos del poxvirus de aves y las DNA
polimerasas del virus de vaccinia.
Polipéptidos
Se detectaron 28 polipéptidos en poxvirus aviar purificado
por Obijeski y colaboradores (88). Mockett y colaboradores
(76) observaron cerca de 30 polipéptidos estructurales en
el poxvirus de aves, la mayor parte de los cuales eran
inmunógenos. Seresolvieron 21 polipéptidos codificados para
poxvirus de aves por medio de marcado intermitente de
mitionina con 35Sy se identificaron 57 polipéptidos estruc-
turales mayores en los preparados de poxvirus aviar purifi-
cados (93). Se han resuelto varios polipéptidos mayores y
menores de las cepas de poxvirus aviar por medio de inmu-
nomanchado (86, 103).
Replicación
El sitio citoplásmico de la síntesis y empacado de DNA,
dentro de la partícula del virus infeccioso es característico
de los poxvirus. Moss ha repasado información valiosa de
la replicación de poxvirus (23, 82); ésta parece ser similar
en el epitelio dérmico o folicular de pollos, células ectodér-
micas de la membrana corioalantoica (MCA) y células de
piel de embrión. Sin embargo, las diferencias en la célula
de huésped y la cepa de virus pueden reflejarse en la esca-
la de tiempo y en la producción del virus.
La biosíntesis de poxvirus aviar en el epitelio dérmico
abarca dos fases distintas: una respuestadel huésped, carac-
terizada por hiperplasia celular de grado muy manifiesto
durante las primeras 72 horas; y síntesis de virus infecciosos
de 72 a 96 horas (27, 28).
La replicación del DNA vira! en el epitelio dérmico
comienza entre 12 y 24 horas posinfección (PI) y continúa
a la primera aparición del virus infeccioso a las 22 a 24 ho-
Viruela aviar 661
ras. La hiperplasia epitelial entre 36 y 48 horas termina en
un incremento de 2.5 veces en el número de células a las
72 horas. La velocidad de la síntesis de DNA viral es lenta
durante las primeras 60 horas de la infección. El aumento
en la velocidad de la síntesis del DNA viral sucede entre 60
y 72 horas, de manera concomitante con una declinación
aguda de las síntesis de DNA celular. Entre las 72 y 96 horas,
la síntesis de DNA viral se vuelve cada vez más notable, y
no se observa hiperplasia adicional (27, 28) Swallen (110),
demostró por medio de autorradiografía que la epidermis de
pollos infectadospor 48 horaspor poxvirus aviar, muestran un
porcenta.ietres veces mayor de núcleos marcados en com-
paración con controles, lo que indica que la infección está
relacionada con un aumento en la incidencia de síntesis de
DNA intranuclear. Se detectaron tanto RNA como DNA
viral por hibridización en el núcleo de células infectadas de
24 a 72 horas PI (45).
La infección del cultivo de células de piel de pollo
comprende un incremento en el título de virus a las 16 horas
después de la infección, con evidencia de efectos citopáti-
cos (ECP). Aunque el título vira! continúa acrecentándose
hasta por 36 horas, la velocidad del incremento en el título
declina entre las 36 y 48 horas Pl. Durante el periodo de
crecimiento se observa un aumento total del título de pox-
virus aviar de 100 veces. La replicación del DNA del
poxvirus aviar se origina entre 12 y 16 horas PI, contínuando
hasta las 48 horas PI (93).
Se han hecho estudios ultraestructurales acerca de la
morfogénesis del virus en diversas etapas de desarrollo
que condujeron a viriones maduros (4,5,29, 101). Después
de la adsorción y penetración de la membrana celular con
los poxvirus aviares, una hora PI del epitelio dérmico (5) y
dos horas PI de MCA (4), hay descubrimiento del virus
antes de la síntesis de virus nuevo a partir de materia!
precursor. A las 48 horas, se hallan en el citoplasma áreas
de viroplasma con membranas incompletas a su alrededor.
Los cuerpos de inclusión existen a las 72 horas PI en el
epitelio dérmico (5) y a las 96 horas PI de la MCA (4). Las
inclusiones de tipo A pueden contenerviriones en su interior
o hacia la periferia. Se han observado inclusiones similares
en poxvirus de pollos, canarios y palomas, y quizá apare-
cen en todos los poxvirus aviares.El poxvirus de avesde pollos
emerge de las células de la MCA mediante un proceso de
gemación, con adquisición de una membrana exterior adi-
cional obtenida de la membrana celular (figura 24-3).
Un poxvirus aviar aislado de Junco hyemalis provocó
inclusiones nucleares además de inclusiones citoplásmicas
(12); no obstante, aquéllas intranucleares están desprovis-
tas de partículas virales.
Aunque los poxvirus se ensamblan exclusivamente en
el citoplasma de las células infectadas, Gafford y Randall
(45) encontraron que el núcleo participa en las complejida-
des de la replicación del poxvirus aviar, ya que se detectaron
RNA y DNA virales en el núcleo de células infectadas de
24 a 72 horas PI.
Resistencia a agentes químicos y físicos
La resistenciaal tratamientocon éter se incluye como
uno de los criterios taxonómicospara los poxvirus (68).
Aunque algunos autores (96) afirmaron que el virus
662 . Enfermedades de las aves
Figura 24-3. Emergencia de poxvirus aviar de células de MCA A, B. Las partículas parecen estar haciendo gemación en la
superficie, y la membrana parece rodear al virus. C. El virus es separado de la célula y envuelto por completo por la capa
exteriorobtenidade la membranacelular.A. 43 OOOxB, C. 62 OOOx.
resultaba sensible tanto al éter como al cloroformo, otros
(113) manifestaron que un poxvirus de paloma, y sus dos
mutantes, fueron resistentes tanto al cloroformo como al
éter. Un aislamiento de poxvirus de un pavo real fue resis-
tente al éter, pero sensible al cloroformo (2). Se sabe que el
poxvirus aviar tolera el fenol a 1% Y formalina al 1: 1 000
durante nueve días, pero es inactivado por la potasa cáustica
al % cuando se libera de su matriz. El calentamiento a 50 °C
durante30 mínutos,060 °C duranteocho minutos,también
inactiva al virus (3). La tripsina no tiene efectos en el DNA
ni el virus entero (97). Cuando se deseca, el virus muestra
una resistencia muy notable. Puede sobrevivir en costras
secasdurante meses o incluso años.
Clasificación de cepa
Una nucleoproteína precipitógena es común a todos los
poxvirus (144). Los poxvírus aviares son antigénicae inmu-
nológicamente distinguibles entre sí, pero existen varios
grados de relaciones cruzadas. Se han hecho intentos por
diferenciar a las cepas por medios inmunológicos, por ejem-
plo, fijación del complemento, hemaglutinación pasiva,
precipitación en agar gel, inmunoperoxidasa, neutralización
de virus e inmunotluorescencia. Las características genómi-
cas por la prueba de restricción de la endonucleasadel DNA
y la caracterización antigénica de las proteínas inmunogé-
nicas mediante inmunomancha, han sido de utilidad hasta
cierto grado para detectar diferencias menores entre las
cepas probadas (86, 103). Aunque los DNA de poxvirus de
pollo, paloma y pinzón tienen perfiles genómicos similares,
el análisis de restricción con endonucleasa DNA de poxvi-
rus de codorniz, canario y estomino asiático, mostraron
diferencias muy manifiestas del DNA de los poxvirus de
pollos. De manera similar, el poxvirus de codorniz muestra
diferencias antigénicas distintivas de poxvirus de pollos por
inmunomancha, aunque también se han detectado algunas
proteínas comunes (49).
Sistemas de huésped de laboratorio
Aves
Los poxvirus aviares afectan a una gama amplia de aves de
diversas familias por medio de infección natural o artificial.
(Capítulo 24)
(Arhelgery Randall,Vírology.)
Los pollos usados de manera común para determinar la
patogenicidad de los nuevos aislamientos de poxvirus aviar,
tal vez no sean huéspedes apropiados debido a su falta de
susceptibilidad.
Entre algunos poxvirus aviares hay un grado sustancial
de especificidad a huésped,en especial aquellos que afectan
aves silvestres. Un poxvirus de un pájaro carpintero (Colap-
les auratZLY)(59) mostró una especificidad estricta a hués-
ped cuando se efectuaron pruebas de susceptibilidad en
varias especies de aves silvestres y domésticas (60). Las
cepasde poxvirus aviar aisladas de varias especiesde tordos
(Turdidae) no protegieron a pollos contra poxvirus aviar
(61). También se observaron diferencias en la susceptibili-
dad del huésped, cuando un poxvirus aislado de loros se
inoculó en loros y pollos susceptibles. Aunque resultó más
patógeno para loros que para pollos, no proporcionó protec-
ción contra poxvirus de pollos. Además, la vacunación de
pollos con poxvirus, ya sea de pollos o de palomas, no
brindó protección contra el poxvirus de psitácidas (16). Un
poxvirus de un ganso de Canadá (Branta canadensis) fue
transmisible a los gansos domésticos, pero no a los pollos
ni a los patos domésticos (33). Los gorriones y los cana-
rios fueron sumamente susceptibles a un poxvirus aislado
durante un brote en gorriones, pero originó reacciones
cutáneas locales débiles en pollos, pavos y palomas (50).
Los pollos y las palomas fueron refractarios a la infec-
ción con un poxvirus aviar aislado de una especie de halcón
(Accipiter nisus) por Tantwai y colaboradores (114). En un
aviario con más de 100 pájaros de diversas especies, sólo se
infectó el estornino asiático de Rothchild (Leucospar roth-
childii) con un poxvirus aviar. Sin embargo, el virus fue
patógeno para los estorninos circundantes, pero no se infec-
taron pollos. El estornino asiático y el estornino son miem-
bros de la familiaSturnidae y se ha comunicado una viruela
de estornino especifica para esa familia (64). Las cepas de
poxvirus de la urraca (Pica pica) y paro (Parus majar) no
infectó a pollos jóvenes (53); no obstante, un poxvirus aviar
aislado de una urraca de espalda negra provocó lesiones en
pollos, pero se vinculó más de cerca con los poxvirus de
paloma que de los dc pollos (31). Las cepas de poxvirus
de varias especies de chachalaca inmunizaron a pollos con-
tra el desafio con poxvirus de pollos (60). La alta patogeni-
cidad para los pollos de un virus aislado de pavo real cautivo

(Pavo cristatus), en un parque zoológico, indicó una rela-
ción cercana de este virus al poxvirus de pollos (2). Se han
vacunado pavo reales con una vacuna de poxvirus de pollos,
pero fueron las únicas aves afectadas entre otras silvestres
y domésticas en el aviario. Un aislamiento de poxvirus de
pavos ya vacunados resultó antigénicamente distinto
del poxvirus de pollos (143). Los poxvirus aisladosa partir de
lesiones cutáneas proliferativas de mainato de la cima ma-
yor (Gracula religiosa), importado de Malasia, produjeron
lesiones necrotizantes y proliferativas graves en pollos y
codornices comunes vacunados previamente con poxvirus
de aves, palomas o codornices (98, 100).
Se han resumido (125) los estudios sobre la diferencia-
ción de poxvirus de pollos. canarios, pavos y palomas,
basadosen patogenicidad para pollos, pavos, palomas, patos
y canarios (48, 69). Los canarios son muy susceptibles al
poxvirus de canarios, pero muestran resistencia a los pox-
virus de pavo, pollos y paloma. El poxvirus de paloma
origina infección más leve en pollos y en pavos, pero es más
patógeno para palomas. Se ha sugerido la susceptibilidad de
los patos al poxvirus de pavo y no al poxvirus de pollos para
diferenciar estos dos virus relacionados de manera estrecha.
Embriones aviares
Por lo general, se emplean embriones de pollo en desarrollo
para la propagación de los virus aviares en la MCA (34,
145). Se han usado embriones de pato y de pavo, así como
de otras especies de embriones de aves. Es típico que la
infección de la MCA de embrión de pollo produzca lesiones
pustulosas compactas, proliferativas, que pueden ser locales
o difusas (figura 24-4)
Se han descrito lesiones macroscópicas que se consi-
deran características de algunos poxvirus aviares (69). De
manera ocasional, los aislamientos de aves silvestres no
proliferan en la MCA de embriones de pollo.
La valoración cuantitativa de la intectividad viral pue-
de efectuarse por medio del método de dosis infectiva para
el embrión 50% (DIEso) o por respuesta de "dosis enume-
radora de recuento de pústulas" (34).
Cultivo de células
Los poxvirus aviaresse puedenpropagaren cultivos celu-
laresde origen aviar, por ejemplo,fibroblastosde embrión
Figura 24-4. Lesiones de viruela aviar en la MCA.
Viruelaaviar. 663
de pollo, células de dermis y riñón de embrión de pollo, y
fibroblastos de embrión de pato. Una línea celular perma-
nente,la "QT35" (81) de origen decodomizjaponesa, apoyará
la proliferación de algunos poxvirus aviares después de la
adaptación. Sin embargo. algunos aislamientos, en especial
de pavos, no proliferan en esta linea celular aun después de
pases repetidos (122).
Efectos citopáticos
Los ECP producidos por poxvirus aviares en fibroblastos de
embrión de pollo son una f"aseinicial de acumulación de cé-
lulas. seguida por una segunda fase de degeneración y
necrosis. Se ha comunicado la secuencia de tiempo de estos
eventos y las variaciones observadas de distintos virus (69).
La valoración cuantitativa se efectúa por medio del método
de cultivo celular dosis 50% basado en ECP (34).
Foffnac;ón de placas
Se han observado diferencias en la capacidad de formación
de placas de los poxvirus aviares. La adaptación de los virus
en cultivos celulares es necesaria, ya que no todas las cepas
forman placas (7,79, 113). Se ha observado que la forma-
ción de placas en capas celulares en cultivos de fibroblastos
embrión de pollo para algunos poxvirus aviares es bastante
característica como para considerarla auxiliar en la diferen-
ciación (69). Las placas son evidentes en células de codorniz
a los 3 o 4 días PI con ciertos poxvirus aviares, después de
la adaptación (103).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Las infecciones por poxvirus de pollos y pavos son enfer-
medadeseconómicamente importantes en la avicultura. En-
tre aves de compañía, las infecciones por poxvirus aviares
se originan con mayor frecuencia en pericos de frente azul
del Amazonas y grandes aviarios de canarios donde es
probable que la enfermedad sea enzoótica debido al contac-
to íntimo. Por tanto, la viruela del canario es de significado
especial para avicultores, ya que esta infección puede resul-
tar en grandes pérdidas en un tiempo corto. Se han comuni-
cado varios brotes de viruela de codorniz en codornices
criadasen corrales.Como se ha informado, la infección
natural en alrededor de 60 especies de aves silvestres que
representan cerca de 20 familias, así como en pájaros de
jaula (57, 92) parece que todas las especies de aves son
sensibles a poxvirus aviares. La infección puede desarrollar-
se en aves susceptibles de cualquier edad.
La patogénesis de la infección por poxvirus aviar en
pollos inoculados intradérmica o intratraquealmente fue
similar con sólo diferencias mínimas. En los pollos infecta-
dos de modo intradérmico, el virus se detectó primero en la
piel en el sitio de inoculación en el segundo día y en
los pulmones en el cuarto día, seguido por viremia detecta-
ble hacia el quinto día. En los pollos infectdos por vía
intratraqueal, el virus se detectó primero en los pulmones en
el segundo día, seguido por viremia en el cuarto día. El
virus se recuperó de hígado, bazo, riñón y encéfalo en las
aves de ambos grupos (109). En pollos inoculados por vía
664 Enfermedades de las aves
intravenosa se observaron nódulo s miliares en los riflones
en lOa 18 días posinfección, además de las lesiones cutá-
neas y diftéricas en la membrana mucosa de las vías respi-
ratorias superiores. Se observaron cambios microscópicos
característicos, así como en cuerpos de inclusión en las
células epiteliaIes de túbulos renales4 a 14 días posinfección,
y en las células reticulares epiteliales de la médula del timo,
4 a 10 días posinfección (112).
Transmisión
La infección por poxvirus se origina por medio de transmi-
sión mecánica del virus hacia piel lesionada o lacerada. Las
personas que vacunan a las aves pueden acarrear el virus en
sus manos y vestimenta, y depositario inadvertidamente
en ojos de aves susceptibles. Los insectos también pueden
servir como vectores mecánicos del virus y originar infec-
ción ocular. El virus puede alcanzar la región laringea a
través del conducto lagrimal originando infección de las
vías respiratorias superiores (39). En un ambiente contami-
nado, el aerosol generado por plumas y costras secas que
contienen partículas de poxvirus proporciona una situación
apropiada para la infección tanto cutánea como respiratoria.
Las células de la mucosa de las vías respiratorias superiores
y de la boca parecenseraltamentesusceptiblesal virus, ya
que al comienzo de la infección puede suceder en ausencia
de traumatismo o lesión aparentes.
Se ha observado que los mosquitos pueden infectar a
varias aves distintas después de una ingestión simple de un
ave infectada con poxvirus aviar. Se ha informado que II
especies de Diptera son vectores del poxvirus aviar (1). El
ácaro, Dermanyss gallinae, se ha implicado en la propaga-
ción de virus aviar (107). Se ha comunicado que hay trans-
misión mecánica de poxvirus de aves de corral de machos
infectados a pavas por medio de inseminación artificial (74).
En algunas parvadas, el virus puede existir como in-
fección latente (126). Duran Reynals y Bryan (37) mostra-
ron que el tratamiento cutáneo de pollos y palomas con
metilcolandreno activó una infección latente por poxvirus
aviar. Kirmse (59) observó lesiones cutáneaspersistentesde
infección por poxvirus aviar en un pájaro carpintero amari-
llo a lo largo de un periodo de 13 meses, durante el cual se
demostraron inclusiones intracitoplásmicas en la lesión.
Recientemente se han aislado poxvirus en el medio
oeste, sur y noroeste de EVA, a partir de parvadas pre-
viamente vacunadas que experimentan alta mortalidad
ocasionadapor la forma diftérica, cutánea, o ambas, de la
viruela. En estudios de protección cruzada, algunos de estos
aislamientos tienen poca o ninguna relación inmunológica
con las cepas de los poxvirus utilizados en vacunas comer-
ciales, mientras que otros aislamientos tienen cierta relación
inmunológica con los poxvirus de palomas (99). En la
actualidad, las vacunas disponibles no proporcionan inmu-
nidad protectora en contra del desafio con estos poxvirus
"variantes" (43, 99).
Periodo de incubación
El periodo de incubación de la enfermedad natural varía de
4 a 10 dias en pollos, pavos y palomas y es de cerca de cuatro
días en canarios.
(Capítulo24)
Signos
La enfermedad puede originarse en una de dos maneras,
cutánea o diftérica, o ambas. Los signos Jfarían dependiendo
de la susceptibilidad del huésped, virulencia del virus, dis-
tribución de las lesiones y otros factores complicantes. La
forma cutánea de la enfermedad se caracteriza por la pre-
sencia de lesiones nodulares en la cresta,barbillas, párpados
y otras áreas sin plumas del cuerpo. En la forma diftérica
(viruela húmeda), se generan lesiones ulcerosas o diftéricas
de color amarillento en la membrana mucosa de la boca,
esófago o tráquea, con signos respiratorios leves o intensos
concomitantes, similares a la coriza cuando las lesiones
afectan la tráquea.
Morbilidad y mortalidad
El índice de morbilidad de la viruela en pollos y pavos varía
desde unas cuantas aves infectadas hasta la afectación de la
parvada completa, si hay algún virus virulento y no se han
tomado medidas de control. Las aves afectadas por la ma-
nifestación cutánea de la enfermedad tienen mayor pro-
babilidad de recuperarse que aquéllas con el tipo diftérico
que afecta las vías respiratorias.
Los efectos de la viruela en pollos suelen incluir ema-
ciación y aumento deficiente de peso; la producción de
huevo se retarda de maneta temporal si se infectan ponedo-
ras. El curso de la enfermedad es de 3 a 4 semanas,pero en
caso de complicaciones, la duración puede ser consider-
ablemente más prolongada.
En los pavos, el retraso del crecimiento de aves para el
mercado es de importancia financiera mayor que la morta-
lidad. La ceguera a causa de lesiones cutáneas oculares y la
inanición ocasionan la mayor parte de las pérdidas. Si se
origina viruela en aves reproductoras, puede disminuir la
producción de huevo y deterioro de la fertilidad. En infec-
ciones leves no complicadas, el curso de la enfermedad en
la parvada puede ser de 2 a 3 semanas.Los brotes intensos
a menudo duran de 6 a 7 o aun 8 semanas.
La mortalidad en las parvadas en pollos y pavos suele
ser baja, pero en los casos graves tan alta como de 50 por
ciento. En las palomas y psitacinas, los índices de morbili-
dad y mortalidad son similares a los de los pollos. La viruela
en los canarios puede provocar una mortalídad tan elevada
como de 80 a 100 por ciento. Se ha observado una mortali-
dad significativa en codornices infectadas con el poxvirus
de la codorniz.
Lesiones macroscópicas
La lesión característica de la forma cutánea de viruela de
pollos es una hiperplasia epiteliallocal que afecta la epider-
mis y los folículos de plumas subyacentes, con fonnación
de nódulos que se presentan primero como focos blancos
pequeños y luego aumentan con rapidez de tamaño para
volverse amarillos. En los pollos infectados por via intra-
dérmica, se desarrollan pocas lesiones primarias hacia el dia
cuatro. Se forman pápulas hacia los dias 5 o 6. Esto continúa
por la etapa vesiculosa, con fonnación de lesiones gruesas
extensas (75). Las lesiones cercanas pueden coalescer (fi-
gura 24-5) y volverse ásperasy de color gris o pardo oscuro.
 Viruela aviar. 665

Después de dos semanas,o a veces antes, las lesiones tienen

áreas de inflamación en la base y se vuelven hemorrágicas.
La formación de una costra, que puede durar de l a 2
semanasmás, termina con descamación de la capa epitelial
degenerada. Si la costra se retira de manera temprana en su
desarrollo, hay un exudado seropurulento húmedo por de-
bajo que cubre una superficie hemorrágica de granulación.
Cuando la costra se desprende de manera natural puedc
haber una cicatriz lisa; en los casos leves puede no haber
una costra apreciable.
En la manifestación diftérica se desarrollan nódulos
blancos opacos ligeramente elevados sobre las membranas
mucosas. Los nódulos crecen rápido y a menudo coalescen
para convertirse en una membranaamarilla, caseosa,necrótica,
Figura 24-6. Lesiones de viruela aviar en la boca y el
seudodiftérica, o diftérica (figura 24-6). Si las membranas
esófago de pavo (Hinshaw).
se desprenden, dejan erosiones hemorrágicas. El proceso
inflamatorio puede extenderse hacia los senos, en particular
a los infraorbitarios (originando su hinchazón) y también a
la laringe y f'aringe (provocando problemas respiratorios) en pavos reproductores, se provocaron lesiones proliferati-
y esófago. vas en el oviducto, cloaca y piel circundante a la cloaca (74).
La primera indicación de viruela en pavos se aprecia
como erupciones amarillentas diminutas en la papada y Histopatología
otras partes de la cabeza; son suaves y fácilmente remo vi-
bles en esta etapa pustular, dejando una zona inflamada La característica más sobresaliente de la infección (ya sea
cubierta con exudado seroso pegajoso. Los ángulos de la una lesión cutánea, diftérica o de una MCA ínfectada) es
boca, párpados y membranas bucales están afectadas co- la hiperplasia del epitelio, el crecimiento de células con
múnmente. Las lesiones se agrandan y se recubren con una alteraciones inflamatorias relacionadas. Con microscopia
costra seca o una masa de color pardo o rojo amarillo con luminosa se observan cuerpos citoplásmicos de inclusión tipo
aspecto de verruga. En los pavipollos pequeños, la cabeza, A, eosinófilos típicos (cuerpos de Bollinger) (figura 24-7).
piernas y patas pueden estar cubiertas por lesiones. La en- Las alteraciones histopatológicas de la mucosa tra-
fermedad puede propagarse aun a las partes del cuerpo queal comprenden hipertrofia e hiperplasia inicial de célula."
cubiertas de plumas. En un brote poco frecuente de poxvirus

Figura 24-7. Epitelio cutáneo infectado por poxvirus aviar

Las células infectadas están agrandadas y contienen cuer-
Figura 24-5. Viruela aviar (forma cutánea). (Shivaprasad.) pos de inclusión citoplásmicos (flechas)
666 Enfermedades de las aves
productoras de moco, con crecimiento subsecuentede célu-
las epiteliales, que contienen cuerpos de inclusión citoplás-
micos y eosinófilos. A veces hay acumulaciones de células
epiteliales que semejan a un papiloma (111). Los cuer-
pos de inclusión pueden presentarse en varias etapas de
desarrollo, dependiendo del tiempo transcurrido después
de la infección. El cuerpo de inclusión puede ocupar casi la
totalidad del citoplasma, originando necrosis celular.
Inmunidad
Se produce inmunidad adquirida de manera activa contra el
poxvirus aviar por recuperación de la infección natural o
vacunación. La inmunidad mediada por células y humoral
posterior a la vacunación o a la infección natural brinda
protección (8, 78, 126). La inmunidad mediada por células
se desarrolla antes que la respuesta humoral de anticuerpos.
DIAGNÓSTICO
Se dispone de métodos de diagnóstico, prevención y control
en otras publicaciones (34,123,124).
Diagnóstico clinico
Las lesiones cutáneas tlpicas de la viruela aviar (figura
24-5) deben confirmarse ya seapor histopatología (presen-
cia de inclusiones citoplásmicas) o aislamiento del virus. La
forma diftérica de la enfermedad (figura 24-6) en pollos,
con signos respiratorios relacionados, debe diferenciarse de
la laringotraqueltis infecciosa, y una infección originada por
un herpesvirus.
Las lesiones provocadas por deficiencia de ácido pan-
toténico o biotina en pollos jóvenes (6) o por toxina T -2 (30,
149) pueden no distinguirse de las lesiones de viruela. Las
lesiones de viruela diftérica en palomas y pichones pueden
confundirse con lesiones ocasionadas por Trichomonas ga-
llinae que se diagnostica por examen microscópico de frotis
o por cultivo.
Microscopia
Pueden detectarse cuerpos elementales (cuerpos de Borrel)
de poxvirus de aves de corral en frotis preparados de lesio-
nes y teñidos con tinción de Wright o por el método de
Gimenez (127). Los cortes de tejido de lesiones cutáneas
(figura 24-7) o diftéricas, pueden procesarse por medio de
métodos convencionales (27) o usando una solución que fija
y deshidrata los tejidos al mismo tiempo (105) para la
detección de inclusiones citoplásmicas. Varias técnicas hís-
toquímicas e hístopatológicas son descritas por Thompson
yHunt(121).
Puede emplearse microscopia electrónica para la de-
mostración de partículas de virus en lesiones y exudado por
tincíón negativa o en cortes ultradelgados de tejidos infec-
tados (73, 101, 138). Pueden observarse inclusiones tipo A
con viriones alrededor de la periferia o inclusiones llenas de
virus al examen con microscopio electrónico.
(Capítulo24)
Aislamiento e identificación de virus
Inoculación de aves
Los poxvirus aviares se pueden transmitir a las aves suscep-
tibles aplicando una solución del material de la lesión de
aves infectadas a susceptibles mediante escarificación de la
cresta o folículos de pluma denudados de la pierna por
medio de métodos de piquete en el pliegue del ala y el
folículo de la pluma. El poxvirus aviar se puede transmitir con
facilidad de pollo a pollo con desarrollo de lesiones cutáneas
características en 5 a 7 días (figura 24-5). En los casos
atípicos, puede ser aconsejable el estudio microscópico de
muestras de la lesión así como la inoculación de aves.
Inoculación del embrión
Se inocula una suspensión de la muestra de una lesión
dérmica o diftérica en la MCA de embriones de pollo en
desarrollo de 9 a J 2 días de edad de una parvada libre de
patógenos específicos. De 5 a 7 días PI se examina la MCA
para detectar lesiones de viruela (figura 24-5). En ocasiones,
algunos aislamientos no proliferan en la MCA de embriones
de pollo (33, 59).
Cultivos de células
Por lo general, no se utilizan cultivos de células para el
aislamiento inicial de los poxvirus aviares. A veces es
necesaria la adaptación del virus a este sistema de huésped,
ya que no todas las cepas originan ECP en la inoculación
inicial.
Inmuno/ogía y sero/ogía
Pruebas de protección
Por lo común, se usan pruebas de detección para determinár
la inmunogenicidad de vacunas de viruela de pollos y de
palomas. Cuando menos se vacunan cinco aves susceptibles
de acuerdo con las instrucciones del fabricante. Se conser-
van como testigos cinco aves adicionales, aisladas no vacu-
nadas del mismo origen y edad. Cuando menos 10 días
después de la vacunación, las aves vacunadas y testigo se
someten a un desafio con una cepa diferente de poxvirus
aviar capaz de provocar signos clínicos de viruela en cuando
menos 800/0 de las aves control. El virus para el desafio
puede aplicarse a la piel de foliculos de pluma de la pierna,
cresta escarificada, o por el método de! pliegue del ala en
un sitio opuesto al empleado para la vacunación. Las aves
deben examinarse para ver si prendió (véase Inmunización).
Para la inmunización satisfactoria, cuando menos 80% de
los testigos deben tener lesiones de viruela aviar y cuando
menos 80% de las aves vacunadas no deben tenerlas.
Las pruebas de protección cruzada para la relación
antigénica de los poxvirus aviares no son en general prácti-
ca.'i para diagnóstico regular, pero pueden ser necesarias
para su caracterización antigénica (98, 142).
Inmunodifusión
Puede usarse inmunodifusión con el propósito de identifica-
ción diferencial de poxvirus de pollos y palomas o anticuer-
pos de éstos u otras enfermedades virales aviares (56, 136).
Como los anticuerpos precipitantes son detectables
sólo por un breve tiempo después de la infección, el suero

debereunirseen el momentoapropiado,de ordinari je 15
a 20 díasdespuésde la infección conocida.
Hemaglutinación pasiva
Una pruebade hemaglutinaciónpasivadetectaanticuerpos
en suerode pollos de maneramástempranaque la prueba
de inmunodifusión(31, 132).
Neutralización
Puede usarse neutralización del virus en cultivos de células
(80), o embriones de pollo (7). Sin embargo, este procedi-
mientono esprácticocomo unapruebadiagnósticaregular.
Pruebas de anticuerposfIuorescentesy ELlSA
Para detectar anticuerpos pueden emplearse una prueba de
anticuerpos fluorescentes indirecto, de inmunoperoxidasa o
ELISA (24,76, 133).
Inmunoforesis
Las proteínas inmunígenas' de la vacuna y de las cepas del
campo de poxvirus avíar pueden compararse por medio de
inmunotoresis. Los antígenos comunes se detectan entre
cepas (figura 24-8A). Sin embargo, las cepas se pueden
diferenciar por proteínas singulares de movilidades electro-
foréticas diferentes (86, 103).
Análisis de ONA de poxvirus aviar
por restricción de endonucleasa
El análisis de restricción de la endonucleasa se encuentra
entre los métodos más sensibles para comparar genomas de
DNA de manera estrecha relacionados, ya que un cambio
en una base simple en la secuencia de reconocimiento puede
ocasionarun cambio en restricción del perfil de endonucleasa.
Müller y colaboradores (84) comunicaron diferencias del
poxvirus aviar del virus vaccinia medianteel examendel patrón
de fragmentos de DNA por sus movilidades relativas. Hace
poco se compararon genomas de poxvirus de pollo, paloma
y pinzón por medio del análisis de restricción de enzima
utilizando BamHI y Hindlll y electrotoresis subsecuenteen
gel de agarosa (103). Los perfiles genéticos de estas cepas
fueron similares con una alta proporción de fragmentos en
comigración, aunque la mayor parte de las cepas pudieron
aún distinguirse por la presencia o ausencia de 1 o 2 trag-
mentos de DNA (figura 24-8B). El perfil electrotorético
característico del DNA digerido por restricción de endo-
nucleasa ha facilitado la comparación de otros miembros
del género Avipoxvirus. Los perfiles genómicos de los pox-
virus de codorniz, canario y estornino asiático son distintos
del perfil del poxvirus de pollos (122).
Fragmentos genómicoscomo
sondas diagnósticas
Los fragmentos genómicos clonados de poxvirus aviares
pueden utilizarse de manera eficaz como sondas de ácido
nucleico para el diagnóstico de la infección por poxvirus
aviares (128, 135). En este procedimiento se hibridiza el
DNA viral aislado de lesiones, ya seacon sondasgenómicas
no radiactivas o etiquetadas con 32p. Este método es útil
especialmente para diferenciar la forma diftérica de viruela
aviar de la laringotraqueítis ínfecciosa cuando hay lesiones
traqueaJes(44).
Viruela aviar 667
Reacción en cadena de la polimerasa (PCR)
Se pueden amplificar las secuencias del DNA genómico de
drterentestamaños mediantePCR. utilizando cebadoresespe-
cificos (130). Esta técnica es valiosa cuando en la muestra
hay una pequeña cantidad de virus.
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
y CONTROL
No hay tratamientoespecíficoparalas avesinfectadaspor
poxvirusaviar.Debepracticarseun manejoapropiadopara
aliviar el estrésmnbiental.
Inmunización
Se usan dos tipos de vacunas de virus vivo para la inmuni-
zación de aves contra la viruela: vacunas de viruela de
pollo y de viruela de paloma. Éstas deben contener una
concentración mínima de 105 DIE50/mL (48, 141) para
prender satisfactoriamente y dar una buena inmunidad. Las
vacunas de viruela de pollos y palomas etiquetadas como
"de origen de embrión de pollo" se preparan de MCA
infectadas. La vacuna de viruela de pollos etiquetada "de
origen de cultivo de tejidos" se elabora con cultivos de fi-
broblastos de embrión de pollo. Una cepa de vacuna de
viruela de aves, adaptada a los cultivos de células de la
dermis de embrión resultó más económica con más unifor-
midad que la vacuna convencional preparada en la MCA de
embriones de pollo (40).
El éxito de un programa de vacunación depende de la
potencia y pureza de la vacuna y de su aplicación en condi-
ciones para las cuales se ha intentado de modo específico.
La vacunacíón origina esencialmente una forma leve de la
enfermedad. Las instrucciones acerca de la utilización de
la vacuna proporcionadas por el fabricante se deben seguir
de manera explícita. La vacuna no debe emplearse en una
parvada afectada con otras enfermedades o en condiciones
generales pobres. Todas las aves dentro de una casetadeben
vacunarse el mismo día. Otras aves susceptibles en las
instalaciones deben aislarse de las que son vacunadas.
Si hay un brote inicial de viruela en una parvada, con
afectación de sólo unas cuantas aves, deben vacunarse las
aves no afectadas.
El frasco de vacuna debe abrirse de inmediato antes
de usarse. Sólo debe abrirse un frasco cada vez, y debe
emplearse el contenido total dentro de un plazo de dos
horas. Después de que se prepara la vacuna, el vacunador
debe lavarse las manos con cuidado. La vacuna debe po-
nerse en contacto con el ave sólo en el sitio de la vacuna-
ción. Deben tomarse precauciones extremas para no
contaminar otras partes del ave, las instalaciones o equipo
misceláneo.
Todo equipo contaminado por la vacuna, o vacuna no
usada, frascos vacíos, etcétera, debe descontaminarse, de
preferencia por medio de incineración. No debe guardarse
vacuna preparada para utilizacón posterior.
668 . Enfermedades de las aves (Capítulo24)

Figura 24-8. Variaciones de cepa en la composición antigénica y de ONA. A. Inmunoforesis de antígenos solubles de los
virus aviares. Antígenos preparados de células no infectadas (QT) o de células infectadas con vaccina (VAC) o cepas Spafas
de poxvirus aviares (SPA). Randall-1 (RA1), Randall-2 (RA2), Intervet (INT), C (FPC) y Vineland (VIN). Las proteínas fueron.
separadas por SOS-PAGE y transferidas a nitrocelulosa. Los antígenos vira les se detectaron por reacción antisuero de pollos
contra poxvirus aviar (Schnitzlein, Virus Res). B. Análisis de electroforesis en gel de agarosa del ONA de poxvirus aviar de
cepas FPC (Iineas 2 y 9), Vineland (líneas 3 y 10), UI (líneas 4 y 11), Sterwin (Iineas 5 y 12), Salsbury (Iineas 6 y 13), CEVA
(Iineas 7 y 14), Y vaccinia (líneas 8 y 15) después de rotura con BamHI (líneas 2 a 8) o Hindlll (líneas 9 a 15). La línea 1 es
un perfil de digestión de Hindlll del fago lambda de ONA, y el tamaño de sus fragmentos se muestra en el lado del gel
ISchnitzlein Virus Res.)

Vacuna de viruela aviar
La vacuna de "origen de embrión de pollo" contiene pox-
virus de pollo no atenuados, vivos, capaces de producir una
enfermedad grave en una parvada si se usan de manera
inapropiada.
La vacuna de viruela aviar se aplica por el método de
pliegue del ala a pollos de cuatro semanas de edad ya pollas
de 1 a 2 meses, antes de que se inicie la producción de huevo.
Asimismo, se usa para revacunar gallinas retenidas para el
segundo año de producción de huevo. La vacuna no se
emplea en las gallinas mientras están en postura.
Las vacunas de poxvirus de aves atenuadas de origen de
cultivo celular pueden emplearse con eficacia en pollitos tan
jóvenes como de un día de edad, y a veces se han usado en com-
binación con la vacuna de la enfermedad de Marek (38, 108).
Se ha informado que la vacunación oral con una vacuna
de cultivo celular atenuada ha sido eficaz con Alemania
(70). La inmunogenicidad comparativa de las vacunas de
viruela aviar administradas por vías intramuscular, del fo-
lículo de la pluma, oral e intranasal en pollos de distintos
grupos de edad, fue evaluada hace poco por Sharma y Sharma
(106). Comunicaron que la vacunación oral no proporcionó
protección por encima de 50%, mientras que otros métodos
dieron protección de 80 a 100%. Nagy y colaboradores (85)
informaron que los pollitos de un día de edad podían vacu-
narse de manera eficaz contra la viruela aviar por medio del
agua de bebida cuando la vacuna contenía una concentra-
ción s!lficientemente alta de virus (106 dosis infectantes de
cultivo celular 50%/mL)..
Los pavos pueden vacunarse por medio del método del
pliegue del ala, pero el virus se puede propagar e infectar la
región de la cabeza. El sítio preferido para la vacunación es
más o menos en la parte media del muslo. Inicialmente, los
pavos se vacunan cuando tienen de 2 a 3 meses de edad,
pero aquéllos destinados como reproductores deben revacu-
narse antes de la producción. La revacunación a intervalos
de 3 a 4 meses durante la estación de postura puede tener
alguna ventaja, dependiendo de la intensidad del riesgo.
La vacuna contra la viruela de los pollos, no se utiliza
en palomas.
Vacuna contra la viruela de paloma
La vacuna contra la viruela de paloma contiene poxvirus
vivos, no atenuados naturales, para palomas. Si se emplea
de manera inapropiada, la vacuna puede ocasionar una
reacción grave en estas aves. El virus es menos patógeno
para pollos y pavos.
La vacuna contra la viruela de paloma puede aplicarse
por el método de la membrana del ala y utilizarse en pollos
de cualquier edad. Por lo general, se utiliza en pollos de
cuatro semanas de edad y cerca de un mes antes de que se
inicie la producción de huevo. Cuando se vacunan aves
menores de cuatro semanas de edad, deben revacunarse
antes de que comience la producción. Las aves retenidas al
segundo año de producción deben revacunarse.
Los pavos deben vacunarse a cualquier edad por los
métodos del pliegue del ala o punción del muslo. Los pavi-
pollos de un día de edadsepuedenvacunar si esnecesario,pero
es mejor esperar hasta que tengan cerca de ocho semanasde
edad para lograr una mejor respuesta inmunitaria. Puede
requerirse la revacunación y es recomendable durante el
Viruelaaviar. 669
periodo de crecimiento. Las pavas retenidas para reproduc-
toras deben revacunarse.
Las palomaspuedenvacunarsepor medio del método del
pliegue del ala. La vacuna puede aplicarse por el método
del foliculo de pluma, pero éste no se emplea por lo general.
Se han observadodiferenciasen las propiedadesinmunizantes
de las vacunas contra el virus de la paloma (148).
Recientemente se ha demostrado que una vacuna biva-
lente experimental de viruela, compuesta por poxvirus aviar
y de paloma, proporciona inmunidad protectora en contra
de la viruela aviar en pollos (42).
Vacuna contra viruela de canario
En condiciones experimentales se ha utilizado eficazmente
en canarios una vacuna viva contra viruela de canario ate-
nuada en embrión de pollo (52,72). Hoy en día, en EUA se
dispone comercialmente de una vacuna de virus vivo modi-
ficado contra la viruela de canario.
Vacuna contra la viruela de codorniz
A nivel comercial,existe una vacuna viva de poxvirus de
codorniz para utilizarse en codornices, pollos y pavos; no
proporciona protección contra la infección por poxvirus
aviar (142).
Vacuna contra la viruela de pavo
Se encuentra a la venta una vacuna viva no atenuada para
utilizarse en pavos; no proporciona una protección ade-
cuada en contra de los poxvirus aviar, de paloma o de co-
dorniz (143).
Prendido de la vacuna
La parvada debe examinarse cerca de 7 a 10 días después
de la vacunaciónparaobtenerevidenciade quehaya "pren-
dido". La forma de "prender" está constituida por hincha-
zón de la piel o una costra en el sitio donde se aplicó la
vacuna y es evidencia del éxito de la vacunación. La inmu-
nidad se desarrollará normalmente en lOa 14 días después
de la vacunación. Si la vacuna se aplicó de manera apropiada
a aves susceptibles, la mayoría habrá "prendido". En par-
vadas grandes, debe examinarse cuando menos 100/0de las
aves para determinar el "prendido".
La falta de "prendido" puede ser el resultado de que
la vacuna se haya aplicado a una ave inmune, que se haya
usado una vacuna con potencia inapropiada (después de la
fecha de expiración o sujeta a influencias perjudiciales), o
a su aplicación inadecuada.
Vacunación profiláctica
La inmunización contra la viruela consiste en vacunar aves
susceptibles antes del momento en que es probable que se
produzca la enfermedad. Esto suele efectuarse durante la
primavera y el verano en áreas en las cuales se desarrolla
la enfermedad en otoño e invierno. En los climas tropicales,
en los cuales la enfermedad se puede producir durante
todo el año, la vacunación debe practicarse en cualquier
momento en que sejustifique, sin relación con la estación.
La vacunación se indica en tres condiciones: 1) cuando
una parvada en las instalaciones se infectó el año anterior.
Todaslas avesjóvenes producidasen las instalaciones,J
introducidas de otras fuentes, deben recibir vacuna contra
670 . Enfermedades de las aves
la viruela de las aves. 2) Si hubo viruela el año anterior y se
utilizó vacuna contra el virus de la paloma, las aves deben
revacunarse con vacuna contra viruela de pollos, ya que la
inmunidad que confiere la vacuna contra la viruela de
la paloma no es de duración prolongada. 3) En las áreas en
las cuales la viruela es prevalente, debe emplearse la vacuna
contra la viruela del pollo para protección contra la infec-
ción de parvadas vecinas.
Vacunasrecombinantes
Vacunas de poxvirus aviar recombinantes
Los virus de la viruela tienen algunas características únicas,
por ejemplo, un sitio citoplásmico de multiplicación, gran
genoma y un sistema único de enzimas y transcripción
virales que les permite la expresión de un gen extraño de
una manera exacta. Desde la primera demostración en 1982
de la inserción y expresión del gen TK del virus del herpes
simple, se ha insertado una gran variedad de genes prove-
nientes de patógenos específicos, representando elementos
genéticos que originan respuestas inmunitarias específicas
en el genoma del virus de vaccinia. Los estudios iniciales
del DNA recombinante en virus de vaccinia (83), impulsa-
ron el desarrollo de poxvirus aviares como un vector de
expresión para los gene s de patógenos aviares. De aproxi-
madamente 300 kb (32, 151), el genoma de los poxvirus
aviares es suficientemente grande para acomodar una cantidad
importante de DNA extraño, sin una disminución corres-
pondiente en la infectividad del virus. Las características
flsicas y biológicas del poxvirus aviar le dan varias ventajas
para utilizarlo como un vector de expresión. En primera, se
han usado vacunas de poxvirus aviar en la avicultura comer-
cial por más de 70 años. El virus vacunal origina una
infección localizada leve de resolución espontánea. Ade-
más, el poxvirus aviar tiene un estrecho rango de huéspedes,
afectando sólo a especies aviares. El virus puede propagarse
en cultivos primarios de fibroblastos de embrión de pollo,
células de riñón de embrión de pollo o células cutáneas, y
también en líneas celulares permanentes como la línea
celular de la codorniz japonesa, QT35. Finalmente, debido
a su gran tamaño, se pueden insertar en su genoma genes de
más de un patógeno para crear una vacuna polivalente.
Para desarrollar un poxvirus aviar vivo recombinante,
es importante insertar de manera estable los genes extraños
de interés a partir de un patógeno aviar en el genoma de este
virus, expresar de manera óptima el gen y conservar la
infectividad del virus. De este modo, la generación de un
poxvirus aviar como vector de expresión requiere: 1) una
adecuada región no esencial en el genoma del poxvirus
aviar para la inserción del material genético extraño, de tal
modo que no se interrumpala replicaciónviral, 2) un gen
extraño que codifique el antigeno protector de un patógeno
aviar, 3) un fuerte promotor de poxvirus aviar que regule de
manera óptima la expresión de los genes extraños inserta-
dos, 4) un plásmido donador que incorpore estas tres carac-
terísticas y 5) un método para la selección, detección, o
ambos, de la progenie viral recombinante.
Región no esencial
En el genomade! poxvirus aviar se han identificadovarias
regionesno esenciales,incluyendoalgunasen la terminal
(Capítulo 24)
de repeticiones invertidas (18,21,90, 116, 150). Un sitio de
inserción que suele utilizarse para las secuencias extrañas
en el genoma del poxvirus aviar es el gen TK. Este gen se
identificó primero por su capacidad para rescatar el marca-
dor de virus vaccinia- TK (20). Después se identificaron los
genes TK de los poxvirus aviar y de codorniz, mediante el
uso de una sonda de oligonucleótico degenerado que repre-
sentaba una región conservada en la porción 3' de varios
gcnes TK (103). El gen TK del poxvirus aviar de paloma
(66) se identificó con base en la estrecha relación genética
entre los poxvirus aviar y de la paloma. Ya que no se requiere
la actividad de TK para la multiplicación del poxvirus aviar,
el gen codificador proporciona un sitio conveniente para la
inscrción de un gen extraño. Además, la inactivación inser-
cional del gen TK disminuye la virulencia del poxvirus aviar
recombinante, según se comparó con el virus originario
inalterado (129).
Secuencias reguladoras (promotoras)
Puesto que el poxvirus aviar codifica su RNA polimerasa
dependiente de DNA, la cual no reconoce a promotores de
otros microorganismos, son necesarios los promotores
de poxvirus para la expresión de los genes extraños inserta-
dos. Los promotores de poxvirus se conservan relativamen-
te y de este modo son reconocidos por poxvirus heterólogos
(20,21,102, 116, 131). Por tanto, al inicio se utilizaron
promotores del virus de vaccinia, en vez de los elementos
regulildores de la transcripción del poxvirus aviar en la
creación de poxvirus aviar recombinante. Aunque se han
identificado desde entonces promotores homólogos de pox-
virus aviar (15,62,63, 151) Y recientemente se utilizó un
elemento regulador de la etapa inicial de transcripción sin-
tético, todavía se usan predominantemente dos promotores
del virus de vaccinia, el P7.5 inicial-tardío y el PII tardio
para la construcción de poxvirus recombinante.
Plásmido donador
Para crear un virus recombinante, se debe construir un
plá.'imido donador que dirija la inserción del DNA extrafio
en el genoma del poxvirus aviar. En tal plásmido, se inte-
rrumpen, mediante un gen extraño regulado por promotores
de poxvirus, las secuenciascontiguas del DNA del poxvirus
aviar. Luego de la introducción de este plásmido en las
células infectadas por virus, se desarrolla la recombinación
in vivo entre las secuencias homólogas del genoma del
poxvirus aviar replicante y aquellas que tlanquean los ge-
nes extraños en el DNA del plásmido. Esta interacción
resulta en la inserción de la unidad transcripcional extraña
en el genoma del poxvirus aviar.
Procedimiento para la selección
de virus recombinantes
Puesto que más de 99% de la progenie viral de una trans-
tección es de tipo parental, se requiere de un método para
la selección, identificación, o ambos, del virus recombinan-
re. Aunque la inserción de un gen extraño en el locus TK
origina la eliminación de la actividad de TK, en ausencia
de una línea celular aviar de TK, no se puede seleccionar
la progenie viral recombinante en este genotipo. De este
modo, por lo general los virus recombinantes se identifican,
seleccionan, o ambos, con base en la expresión de un gen

marcador que se inserta adyacente a otro gen extraño. Se
utiliza el gen Escherichia coli lac Z para este propósito,
se seleccionan los virus recombinantes por su capacidad
para expresar galactosidasa beta (producto del gen lac Z),
mediante la inclusión de los sustratos histoquímicos de la
enzima, X-galo Bluo-gal, en sobrecapas de agarosa de
células infectadas (91, 94, 102). Las placas que se origi-
nan de la infección por los virus recombinantes, aparecen
azules, debido a la hidrólisis de estos compuestos, en contra
de un fondo de placas sin color, generadas por los virus
no recombinantes. De manera alterna, pueden seleccionarse
recombinantes que porten el gen xantina tosforribosil trans-
ferasa de E. coli como un marcador, debido a su resistencia
al ácido micofenólico (21 ). Además, se han identificado los
virus recombinantes por hibridación en placa, empleandouna
sonda DNA especifica para el gen extraño insertado(18, 116)
Y mediante diferencias en la morfología de las placas (66).
Utilizando las técnicas moleculares descritas antes, se
han creado vacunas de poxvirus aviar o de paloma recom-
binantes capacesde expresar genes de diferentes patógenos
aviares. Éstos incluyen el gen de hemaglutinina (HA) del
virus de la influenza aviar (10, 11,21, 116, 129), el gen de
la proteína de fusión (F) y de la hemaglutinina-neuramini-
dasa (HN) del virus de la enfermedad de Newcastle (17, 18,
19, 55, 66, 90, 118), el gen gB del virus de la enfermedad
de Marek (87, 150), el gen VP2 del virus de la enferme-
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laringotraqueítis infecciosa (58), Y el gen de la glucoproteína
de envoltura del virus de la reticuloendoteliosis (25). En gran
parte de los casos, los genes extraños de los patógenos
aviares insertados en el genoma del virus de la viruela aviar
se expresan y también proporcionan protección específica.
Poxvirus aviares como vectores de expresión
para genes provenientes de patógenos de
mamiferos
El rango de huéspedesnaturales de los poxvirus aviares, se
limita a especies aviares. Sin embargo, estos virus pueden
iniciar y abortar infección in vitro en líneas celulares de
origen no aviar. Aunque no se produce progenie viral infec-
tante, se sintetizan de manera auténtica antígenos extraños
y se procesan y presentan en la superficie celular. Al respec-
to, la glucoproteína del virus de la rabia (117) Y la proteína de
fusión del virus del sarampión, se han expresadoen poxvirus
aviar recombinante (140). De manera similar, otros poxvi-
rus aviares y el poxvirus del canario, se han utilizado para
expresarel gen de la glucoproteína del virus de la rabia (119),
las glucoproteinas de fusión de sarampión y hemaglutinina
(120) y los genes env y gag del virus de la leucemiafelina
(115). Estos informes indican que los vectores de poxvirus
aviar pueden diseñarse para funcionar no sólo como vacu-
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 INTRODUCCiÓN
La hepatitis del pato (HP) es una infección viral propagable
con rapidez y altamente mortal de patos jóvenes caracteri-
zada principalmente por hepatitis. Puede ser ocasionada
por cualquiera de tres virus, que son los virus de hepatitis
del pato (DHV) tipos 1, 2 Y 3. Los tipos 2 y 3 se reconocieron
por primera vez como entidades separadas debido a
que indujeron hepatitis en patitos inmunes a DHV tipo l. La
HP es de importancia económica para todas las granjas que
HISTORIA Y DISTRIBUCiÓN
En 1945, Levine y Hofstad (72) observaron una enfermedad
aguda en patos pequeftos, caracterizada por hlgados creci-
dos, moteados y con hemorragias. Esta enfermedad afectaba
a los patitos durante la primera semana de edad, y la muerte
era rápida después de observarse los signos. Aunque pudo
transmitirse a patitos, no se aisló agente alguno. Durante la
primavera de 1949, Levine y Fabricant (71) estudiaron una
enfermedad altamente mortal, que ahora se conoce como
HP tipo 1 en patos blancos de Pekln en Long Island, Nueva
York. La enfermedad se propagó pronto; antesde que hubiera
concluido el verano, prácticamente todas las 70 granjas de
patos en la zona hablan tenido pérdidas. Al principio, su-
cumbían patos de 2 a 3 semanas de edad. En las granjas
intensamente afectadas fueron comunes las mortalidades de
hasta95% en algunos criaderos. De maneracasi invariable, se
infectaban lotes sucesivos de patos. Más adelante, ocasio-
nalmente algunos criaderos escaparíancon pocamortalidad.
Se estimó que murió por la enfermedad, 15% del número
677
crían patos,debidoal alto potencialde mortalidadsi no se
le controla.No se sabeque los tres tipos de virus tengan
algunaimportanciaen saludpública.
Ademásde los tres virus que serelacionande manera
etiológicacon la enfermedadhepáticaen patos,tambiénse
encuentraun miembrodel grupo hepadnavirus(virus de la
hepatitis B) en patos silvestresy domésticos.Aunque se
desconocesi el virus de la hepatitis B del pato origina
enfermedado lesionesen patos,sedescribebrevementeen
unasecciónaparteal final de estecapítulo.
total de patitos iniciados en eseano, o seaun total de 750 000
aves. Esta enfennedad también se ha diagnosticado en otras
zonas de patos en EUA;tiene distribución mundial (106);
las comunicaciones más recientes de nuevos aislamientos
incluyen China (48) Y Corea (89).
ETIOLOGíA
El virus de la hepatitis del pato (DHV) tipo 1 se aisló por
primera vez en embriones d~ pollo por Levine y Fabricant
(71). No se ha demostrado relación serológica entre este
virus y el que ocasiona la peste del pato (enteritis viral del
pato); igualmente, no se produjo neutralización de HP tipo
l cuando se utilizaron pruebas con suero de convaleciente
de casos de hepatitis por virus humano y canino (26). El
virus de la hepatitis del pato tipo 1, contiene RNA y se le ha
clasificado como un picomavirus (105). No tiene alguna
678 . Enfermedades de las aves
relación con la infección por virus hepadna originada por el
virus de la hepatitis B del pato (DHBV), como lo descri-
bieron Mason y colaboradores (81). Este virus se ha encon-
trado en patos domésticos de China y EVA.
Morfología
Se ha estimado que el DHV tipo 1 tiene un tamaño de 20 a
40 nm (95). Richter y colaboradores (97) observaron par-
tículas de 30 nm en cortes delgados de hígado por medio de
microscopia electrónica (ME). Tauraso y colaboradores
(105) confirmaron que el tamaño era menor a 50 nm con
estudios de filtración.
Propiedades biológicas
Fitzgerald y Hanson (30) no pudieron demostrar hemaglu-
tinación de eritrocitos de pollo, pato, oveja, caballo, cobayo,
ratón, serpiente, cerdo y conejo con el uso de DHV tipo I
por crecimiento en cultivo de células.
Los cultivos de células infectados con DHV tipo I no
hemadsorbieron eritrocito s de mono verde y rhesus, criceto,
ratón, rata, conejo, cobayo, humano o, ganso, pato ni de
pollito de un día de edad. Las suspensionesde virus de título
alto no hemaglutinarán eritrocitos de la misma especie
cuando se efectúen pruebas a un pH en límites de 6.8 a 7.4
ya temperaturas de 4, 24 Y 37 °C (105).
Resistencia a agentes químicos y fisicos
El DHV tipo 1 es resistente al éter y al cloroformo, relati-
vamente estable al calor y puede sobrevivir durante perio-
dos prolongados en condiciones ambientales.
El DHV tipo 1 resistió el tratamiento con éter o fluo-
rocarbono (90), cloroformo, pH 3 Y tripsina (1 05) Y metanol
o sulfato de amonio a 30% (53). Con el empleo de virus
proliferado en cultivo de células, Davis (18) comunicó que
el DHV tipo 1 resistió pH 3 durante nueve horas, pero la
exposición más prolongada (48 horas) redujo el título de
virus. El virus no se inactivó con lisol a 2% ni formalina a
0.1% (6); creolina a 15%, naftalisol, xilonafta o carbonato
de sodio anhidro a 20% (91). Se comunicó inactivación
completa con formaldehído a 1% o sosa cáustica a 2% en
un plazo de dos horas a 15 a 20 °C hipoclorito de calcio a
2% en un lapso de tres horas de 15 a 20 °C, cloramina a 3%
en cinco horas o formalina a 0.2% en dos horas (25). Haider
(49) informó inactivación completa del virus con fenol a 50/0,
o Wescodine no diluido (una solución de yodo inorgánico)
y Clorox no diluido (solución del hipoclorito de sodio).
El calentamiento del virus a 50% durante una hora no
tuvo efecto alguno en el título del virus (105). Se inactivó a
la mayor parte del virus a 56 °C despuésde 30 minutos (53).
Sin embargo, Asplin (6) comunicó que sobrevive a 56 °C
durante 60 minutos pero no a 62 °C por 30 minutos. Dvo-
rakova y Kozusnik (25) informaron que se requirieron
23 horas para la inactivación completa a 56 °C. El DHV tipo
1 sobreviviópor21 díasa37 °C(90). La estabilidad al calor
no se afectó por un catión divalente (Mg2+) (109). Davis
(18), con el uso de virus obtenido en cultivo de células,
mostró que el virus tipo 1 tenía una vida media de 48
minutos a 50 °C, pero la presencia de NAC1, Na2S04,
(Capítulo25)
MgCl2 o MgSO4 molares protegió al virus de inactivación
a esa temperatura.
En condiciones ambientales más naturales, el virus
sobrevivió cuando menos 10 semanasen criadoras infectadas
sin limpiarse, y por más de 37 días en heceshumedecidas al-
macenadas en un sitio frío (6). A 4 °C, el virus sobrevivió
durante más de dos años (6,25) Y a -20 °C por un periodo
tan prolongado como de nueve años (53).
Variabilidad
Se han reconocido virus que difieren del DHV tipo I o
son serológicamente diferentes, como causasde hepatitis en
patitos; esto lo han comunicado en India(94)y Egipto (103).
Se sabe que el aislamiento de la India es diferente del DHV
tipo 1, pero se desconoce su posible relación con los otros ti-
pos de DHV.
Sandhu y colaboradores (101) han descrito una cepa
variante de DHV tipo l denominada DHV tipo la. Se desco-
noce el origen del virus, pero todos los aislamientosconocidos
pueden trazarse hacia una sola ubicación. Estos autores
demostraron por medio de pruebas de neutralización cruza-
da en huevos de pollo embrionados, con resultados variables
de alguna manera, una reacción cruzada parcial entre los
tipos l y la. Asimismo, demostraron una protección cruza-
da parcial en patitos inmunizados de manera pasiva, desa-
fiados con cada uno de los virus. Woolcock (véase 120)
también notó diferencias entre estos dos virus en pruebas de
reducción de placa en células renales de embrión de' pato.
Tanto DHV tipo 1 como DHV tipo la son distintos seroló-
gicamente del DHV tipo 3.
Sistemas de huésped de laboratorio
Embriones
Levine y Frabicant (71) fueron los primeros en propagar el
virus en el saco alantoideo en embriones de pollo de nueve
días de edad. De 10 a 60% de los embriones murió hacia el
5 a 6 días y mostró crecimiento deficiente y edematosos
(figuras 25-IA). Hwangy Dougherty (62) pasaron una cepa
de DHV tipo 1 como dos líneas en embriones de pollo de
10 días de edad. Las líneas pasadasseriadamente se convir-
tieron en apatógenaspara patitos recién nacidos en los pases
20 y 26. El título del virus en embriones de pollos fue de 1
a 3 10gl0 menor que cuando proliferó en patitos.
Hwang (54) desarrolló una cepa mortal de embrión de
DHV tipo 1 mediante pasesseriadosen embriones. Con el uso
de un homogeneizado de embriones muertos y membrana
corioalantoidea (MCA) en líquido embriónico, la mortali-
dad alcanzó 100% en el pase número 63. Se obtuvieron
resultados más consistentes cuando se inocularon embrio-
nes de 5 a 7 días de edad a través del saco vitelino.
Toth (107) halló que los títulos de los virus adaptados
al pase número 80 fueron los más altos hacia las 53 horas
posteriores a la inoculación: embrión, 107.50,MCA, 105.79
y líquido amnioalantoideo 103.62.Puede obtenerse una va-
cuna viva de títulos altos de todas estas partes de 53 a 69
horas posteriores a la inoculación (PI). Pan registró resulta-
dos esencialmente similares (86).
Mason y colaboradores (80) notaron un título un tanto
más elevado de DHV tipo 1 atenuado en embriones de
 Hepatitis delpato. 679

Figura 25-1. A. Embrión de pollo normal de 15 dias de edad (derecha); embrión de pollo de 15 días de edad inoculado con
VHP tipo 1, 6 días antes (izquierda). Nótense el tamaño pequeño, la hemorragia y el edema. B. Patito muerto por infección
con DHV tipo 1. Nótese el opistótono típico. C. Hígado con lesiones hemorrágicas causadas por infección con DHV tipo 1.
D. Lesiones microscópicas en hígado de patito muerto 24 horas después de la infección. Nótense la necrosis masiva de las
células hepáticas y la hemorragia. H y E, 1OOOx.E. Lesiones microscópicas en higado de patito 7 días después de la infección.
Nótese proliferación extensa de conductos biliares. H y E, 250x.
680 . Enfermedades de las aves
pollo que alcanzóun valor máximo de 108en 48 horas.
El periodolatentefue entre6 y 24 horas.
Sedescubrióquelos embrionesdegansoseransuscep-
tibles al virus y seprodujeronmuertesde embriónen 2 a 3
díasdespuésde la inoculaciónalantoidea(4).
Cultivos de células
Se han descrito varios intentos por proliferar y valorar al
DHV tipo I en cultivos de células de origen de embrión de
pato y de pollo (30, 31, 56, 64, 80, 90). Maiboroda (75)
siguió el desarrollo de DHV tipo I en capas unicelulares de
células de riñón de pato con una técnica directa de anticuer-
pos fluorescentes (AF). Se observó fluorescencia después
de ocho horas, y alcanzó un valor máximo después de 2 a 4
di as, y se confinó a citoplasma. Los efectos citopáticos
(ECP) (aglomeración de células) y los títulos máximos de
virus se produjeron después de dos dlas. Maiboroda y
Kontrimavichus (76) produjeron crecimiento y ECP en
células de riñón de embrión de ganso. Kurilenko y Strelni-
kov (70) comunicaron resultados similares en cultivos con
células de riñón de cerdos jóvenes. Davis y Woolcock (21)
mostraron que el DHV tipo 1 atenuado proliferó en cultivos
de células de embrión de ganso, pavo, codorniz, faisán,
gallina de Guinea y pollo, mientras que las cepas de virus
virulento proliferan en diversos grados sólo en células de
embrión de gallina de Guinea, codorniz y pavo. Golubnichi
y colaboradores (40) informaro.l éxito en el crecimiento y
un nivel elevado de citopatogenicidad en fibroblastos de
embrión de pollo inoculados con DHV tipo 1 adaptado
a embrión de pollo. Recomendaron este procedimiento para
la producción de vacuna y pruebas de neutralización de
virus (NV).
Woolcock y colaboradores (121) describieron una
prueba en placa para DHV tipo 1 atenuado en capas mono-
celulares primarias de células de riñón de embrión de pato
(REP). La concentración de suero fetal de ternera en el
medio afectó el tamaño de la placa. Subsecuentemente,
Chalmers y Woolcock (15) demostraron que el suero de
varios mamlferos tenia un efecto inhibidor en el virus, que
era inespeclfico y sólo se producla cuando el suero estaba
en contacto directo con el virus. La sustancia inhibidora del
virus en el suero fetal de ternera pareció ubicarse en la
fracción de albúmina. No hubo efecto inhibitorio, o resultó
mlnimo, en los sueros de patos o de pollos. Woolcock (115)
comunicó pruebas en placa para DHV tipo 1 tanto virulen-
to como atenuado en células primarias de hlgado de em-
brión de pato (HEP) y comparó los resultados de los estudios
in vitro con los obtenidos in ovo e in vivo. Kaleta (65)
describió una valoración de microneutralización con el
uso de DHV tipo 1 atenuado en células primarias de REP;
Woolcock (116) modificó esta prueba para vigilar las res-
puestas inmunitarias a las vacunas.
Patogenicidad
Asplin (5) Y Reuss (96) inforntaron de pérdida de patogeni-
cidad por DHV tipo 1 para patitos después de pases en
embrión de pollo. Hwang (54), encontró que una cepa viral
había perdido su patogenicidad para los patitos después de
20 o más pases en embriones de pollo. También halló que
la misma cepa había perdido su patogenicidad para los
(Capítulo25)
patitos después de seis pases en fibroblastos de embrión
de pato, pero el virus retuvo su patogenicidad para embrio-
nes de pollo (55).
Hwang y Dougherty (62) comunicaron que las cepas
que pasaron por embrión de pollo, aunque no eran patóge-
nas para patitos, se multiplicaron en los tejidos, pero a un
titulo más bajo que las cepas de campo. Se descubrieron
cepas de campo en concentraciones considerablemente ele-
vadas en el encéfalo de patitos; no pudieron detectarsecepas
pasadas por embrión de pollo, o estuvieron presentes en
concentraciones bajas en el encéfalo.
Se ha informado una atenuación similar de la patoge-
nicidad cuando el DHV tipo 1 pasó por embriones de pato
(11). Las cepas de DHV tipo 1 atenuadas por pases en
embriones aún tienen la capacidad de ocasionar alteraciones
histológicas muy leves y transitorias después de la inocu-
lación (100, 104) Y se provocó reversión a la virulencia
después de pases de retorno en patitos jóvenes (118, 119).
Cuando Kapp y colaboradores (66) descubrieron pér-
didas intensas por HP tipo 1 en varias parvadas de patitos
de 3 a 4 semanas de edad, sospecharon que las raciones
insuficientes eran causas contribuyentes. Esto surgió de
manera experimental, cuando 8 de 9 patitos de 3 semanas
de edad que se alimentaron con la ración de la granja
murieron después de la exposición al virus. No se produjo
mortalidad en los testigos bajo alimentación normal.
Se concluyó que la dieta defectuosa habla deteriorado la
función del higado, lo cual predispuso a los patitos a hepa-
titis a una edad excepcionalmente avanzada.
Friend y Trainer (33, 35, 36) alimentaron con bajas
concentraciones de bifenol policlorinado, DDT y dieldrin a
patos silvestres durante 10 dias; cinco dias después las aves
fueron infectadas por DHV tipo l. Las aves que recibieron
sustancias tóxicas tuvieron mortalidad significativa-
mente mayor que los testigos que no recibieron antes sus-
tancias quimicas. Parece que la dieta inadecuada o la
ingestión de sustanciastóxicas exacerba los efectos patóge-
nos del virus.
Lu y colaboradores (73) informaron de un brote de
sindrome de atrofia infecciosa del pico en patitos de Taiwán,
del cual piensan se originó por una infección de parvovirus
en asociación con DHV. La participación exacta de DHV en
este sindrome no se definió de manera precisa.
Sandhu y colaboradores (101) comunicaron que las
respuestas patológicas a DHV tipo 1 y tipo 1a fueron
similares.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
En los brotes naturales se originó HP tipo l sólo en patitos
jóvenes. Las reproductoras adultas en locales infectados no
seafectaron clínicamente y continuaron en producción total.
Las observaciones de campo indicaron qul: los pollos y los
pavos fueron resistentes. Sin embargo, Rahn (93) encontró
que los pavipollos de un día de edad y de una semana de
edad expuestos a DHV tipo 1 desarrollaron signos, lesiones

y anticuerpos neutralizantes. Los pavipollos, después de la
exposición ya sea oral o intraperitoneal, tenían hígados
moteado s y vesículas biliares y bazos crecidos. El DHV
tipo 1 se aisló de hígados hasta 17 días después de la
exposición oral de pavipollos de un día de edad. Schoop y
colaboradores (102) Y Reuss (95) no pudieron infectar pollo
de manera experimental. Reuss no pudo transmitir la enfer-
medad a conejos, cobayos, ratones blancos ni perros. Asplin
(6) comunicó que los pollos jóvenes pueden contraer una
infección inaparente y pasarla por contacto a otros pollos.
Se ha informado de infecciones experimentales en gansitos
(4) y en patitos silvestres (34). En las aves expuestas de
manera experimental, no se produjo mortalidad en pollitos,
patitos almizcleros ni pichones recién nacidos; se originó
una mortalidad baja en pavos y codornices jóvenes, mien-
tras que la mortalidad más elevada se manifestó en faisanes
jóvenes, gansosy gallinas de Guinea. Todas las aves expues-
tas se infectaron con VHP tipo 1 (60).
Transmisión, portadores y vectores
En condiciones de campo, la HP tipo l se propaga con
rapidez a todos los patitos susceptibles en la parvada. Aun-
que la mortalidad elevada y la propagación rápida de la
enfermedad en las granjas indica una contagiosidad extre-
ma, ocasionalmente se han observado excepciones. En un
corral, murió 65% de los patos, mientras que en uno adjunto,
sólo separado por una acera de 35 cm, la mortalidad fue
insignificante.
Los primeros esfuerzos por transmitir la enfermedad a
grupos pequeños de 3 o 4 patos enjaula, mediante inyección
y alimentación con virus propagado en huevo no tuvie-
ron éxito. En otro experimento, con tejidos de un brote
natural, se infectaron algunos patitos. La transmisión se
logró más fácilmente mediante inyección intramuscular
(1M) e ingestión de virus propagados en huevos de órganos
infectados hacia grupos más grandes de patitos (10 a 20)
mantenidos en cama bajo una criadora. El periodo de
incubación fue de 24 horas en la mayor parte de los experi-
mentos, y casi todas las muertes sucedieron hacia el cuarto
día. Los patitos no inoculados, colocados en los mismos
locales con aves inoculadas, contrajeron la enfermedad y
murieronun poco mástardequelospatosinyectados.
Supuestamente no hay transmisión por medio del
huevo. Los patitos recién nacidos originados por reproduc-
tores en instalaciones infectadas permanecen bien cuando
se llevan a sitios en donde no se tienen patos. Asplin (5)
confirmó este hallazgo.
Priz (92) encontró que la infección con aerosol de
patitos con la cepa Yagotinski del DHV tipo 1 fue mortal.
Hanson y Tripathy (52) informaron sobre el éxito en
la infección con DHV tipo 1 atenuado por vía oral, aunque
Toth y Norcross (110) sugirieron que en este caso la vía de
entrada en realidad fue la faringe y las vías respiratorias
superiores, ya que el virus administrado en una cápsula,
provocó infección.
Los patos recuperados pueden excretar virus en las
heces durante un periodo de hasta ocho semanas PI (95).
Asplin (6) informó de una fuerte evidencia de campo para
incriminar a las aves silvestres como portadoras mecánicas
de virus a través de distancias cortas. También sugirió la
Hepatitis del pato. 681
posibilidad de que un huéspeddesconocido, actuando como
un portador sano, pueda originar nuevos brotes a distancias
grandes. Sin embargo, Asplin (8) no encontró evidencia
serológica de tipo HP en pruebas de NV de sueros de 520
aves acuáticas silvestres de seis especies. Fortaleció estos
resultados negativos el hecho de que Ulbrich (112) no halló
anticuerpos NV en 36 patos silvestres (cuatro especies)
obtenidos de estanquesen los cuales se había producido HP
tipo 1 en patos domésticos. Además, los 153 huevos em-
brionados de patos silvestres de un área infectada fueron
susceptibles a la infección experimental.
En la epizootiología de la enfermedad tiene un posible
significado la comunicación de Demakov y colaboradores
(22), quienes indicaron que las ratas pardas (Rattus norve-
gicus) pueden actuar como un huésped reservorio del DHV
tipo l. Los virus ingeridos permanecieron vivos en el cuerpo
hasta por 35 días y el virus se excretó durante 18 a 22 días
PI. También existieron anticuerpos en los días 12 a 14 PI.
No se sabe que los vectores sean un factor en la
transmisión de la HP tipo l.
Signos
El comienzo y propagación de la enfermedad fueron muy
rápidos, con producción de la mortalidad total práctica-
mente dentro del plazo de 3 a 4 dias. Los patitos afectados
inicialmente no pueden alcanzar el nivel del grupo. En el
transcurso de un plazo corto dejan de moverse y se arrastran
con los ojos cerrados un poco. Las aves caen de lado,
tienen movimientos espasmódicos en ambas patas y mue-
ren con las cabezas retraidas (figura 25-IB). La muerte
sucede en el plazo de alrededor de una hora después de que
se observaron los signos. Durante el punto álgido de los
brotes intensos, es sorprendente la rapidez con la cual mue-
ren los patitos.
Farmer y colaboradores (27, 28) describieron el sín-
drome de riñón graso de pato y la necrosis pancreática focal
que consideraron como aspectosdel DHV tipo 1. Entre 1978
y 1983, se registraron pérdidas de hasta 30% en ciertas
granjas que criaban patos en el Reino Unido. Se afectaron
dos grupos de edad, el primero de 1 a 2 semanasy el segundo
de 4 a 6 semanas,a pesar de la vacunación regular con va-
cuna tipo 1. Las lesiones macroscópicas se caracterizaron
por hígados y riñones hinchados pálidos y bazos moteados
hinchados. La evidencia histológica fue indicadora de HP
tipo 1. A pesar de la vacunación y de la edad del grupo mayor
de aves, los autores sugirieron que este sindrome fue una
manifestación de DHV tipo 1. No obstante, reconocieron
que el DHV tipo 2, que se diagnosticó subsecuentementeen
Anglia del Este (46 a 47) pudo haber tenido alguna partici-
pación en este síndrome.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad es de 100% Y la mortalidad es variable entre
los patitos jóvenes infectados con DHV tipo l. En algu-
nos lotes, la mortalidad en los menores de 1 semana de edad
puede alcanzar hasta 95%. En los patitos de 1 a 3 semanas
de edad la mortalidad puede ser de 50% o menor, en los de
4 a 5 semanas de edad la morbilidad y la mortalidad son
bajas o insignificantes.
682 . Enfermedades de las aves
Lesiones macroscópicas
Las lesiones principales debidas a DHV tipo 1, se encuen-
tran en el hígado, que está aumentado de tamafio y con
hemorragias puntiformes o esquimóticas (figura 25-IC).
Se aprecia un cambio de color rojizo frecuente o motea-
do en la superficie del hígado. El bazo se encuentra a veces
agrandado y moteado. En múltiples casos los rifiones están
hinchados y los vasos sanguíneos renales congestionados.
Histopatologia
Se han estudiado los cambios microscópicos en infecciones
por DHV tipo 1 inducidas de manera experimental no
complicadas (26). Las alteraciones primarias en la enferme-
dad aguda consistieron en necrosis de células hepáticas
(figura 25-1D); los supervivientes con más lesiones cróni-
cas mostraron hiperplasia generalizada de los conductos
biliares (figura 25-1E). Se produjeron diversos grados de
respuesta de células intlamatorias y hemorragias. Se obser-
vó regeneración del parénquima hepático en patitos que no
murieron. Se sacrificaron embriones de pollo de 10 días de
edad inoculados con DHV tipo 1, y se examinaron histoló-
gicamente a intervalos de 12 horas durante periodos de hasta
10 días PI (32). Las alteraciones histológicas incluyeron
proliferación de granulocitos en varios órganos, necrosis
focal del hígado, hiperplasia en los conductores biliares y
edema subcutáneo. No se hallaron cuerpos de inclusión.
Los patitos de 6 días de edad se inocularon intranasal e
intramuscularmente con DHV tipo 1 y se sacrificaron 12 a
24 horas después; sus hígados se examinaron mediante ME.
Una hora después de la infección hubo una rotura ocasional
del glucógeno dentro de las células hepáticas. Se pudieron
observar partículas esféricas de 100 a 300 nm de diámetro
y de origen desconocido. Las alteraciones observadasen los
casoshiperagudos fueron degenerativas y hubo una necrosis
celular extensa después de 24 horas. Se detectaron partícu-
las similares a virus a la hora y 18 a 20 horas PI (1).
Adamiker (2) examinó el bazo y músculo de patos
infectados con DHV tipo 1 por medio de ME. El bazo
mostró cambios regresivos a partir de la sexta hora PI y se
volvieron necróticos hacia las 24 horas. Hubo alteraciones
degenerativas en los núcleos de las células plasmáticas que
pudieron haber sido originadas por el virus. No se identifi-
caron partículas virales. Sólo se apreciaron cambios ligeros
en los músculos.
Efectos bioquimicos
Ahmed y colaboradores (3) comunicaron que en casos
clínicos de infección por DHV tipo 1 hubo bajas concentra-
ciones séricas de proteínas totales y albúmina, y elevadas
de fosfatasa alcalina, transaminasa glutámica pirúvica
(GPT), bilirrubina y creatinina. Mennella y Mandelli (82)
notaron que las concentraciones séricas de GPT y de tran-
saminasa glutámica oxaloacética estaban aumentados
con relación en la intensidad de la infección. Buynitzky y
colaboradores (12,13) indicaron que aun en la infección por
DHV tipo 1 clínicamente in aparente, en el pato silvestre, los
patrones de enzimas hepáticas estuvieron alterados, <ionuna
v:lri:lción consecuente en el metabolismo de DDT. Esto
(Capítulo25)
puede explicar en parte las interrelaciones entre los hidro-
carburos clorinados y la infección por HP tipo 1 (33, 35, 36).
Inmunidad
La recuperación de la HP tipo 1 causa inmunidad sólida y
anticuerpos de NV en el suero. La inmunidad activa puede
ser inducida en patos adultos mediante la inyección de cier-
tas cepas de virus (6). Algunas cepas requieren inyecciones
repetidas para obtener concentraciones elevadas de anti-
cuerpos (96). Puede conferirse inmunidad pasiva a los pa-
titos mediante inyección de suero de aves inmunizadas o
recuperadas. Los anticuerpos pasivos también se pueden
transferir a través de la yema a patitos incubados para
protegerlos. Malinovskaya (78), investigando la respuesta
de anticuerpos a la vacuna de DHV tipo 1 en patos re-
productores y en patitos de siete dias de edad, mostró con
una prueba de hemaglutinación (HA) pasiva, que el suero
del pato incluía más anticuerpos 7S (sensibles a la cisteína).
La declinación de los anticuerpos 7S bajó a la mitad los
títulos de inhibición de la hemaglutinación en 43% de las
muestras de suero tomadas a los 3 a 7 días PI. En los patitos
infectados de manera experimental entre los días 3 y 21 de
edad, el principal tipo de respuesta de anticuerpos fue
de 19S durante los siguientes 20 días; en los patitos infec-
tados a los 30 días de edad, se formaron primero los anti-
cuerpos 19S,pero los anticuerpos 7S comenzaron a aparecer
despuésde 15 días. Davis y Hannant (20) comunicaron que
existieron anticuerpos NV cuatro días después de la vacu-
nación de patitos de dos días de edad. Se observó que los
anticuerpos están en la macroglobulina y fracciones 7S por
cromatograt1as Sephadex 0200 y tenían movilidad t o 132
por inmunoelectroforesis.
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación del virus
El virus de la hepatitis del pato tipo 1 se puede aislar
mediante la inoculación de hígado o sangre infectados en
el saco alantoideo de embriones de pollo de 8 a 10 días dI;
edad. En los embriones que mueren de 5 a 8 días PI, las
lesiones macroscópicas consisten en hemorragia y edema
cutáneo, enanismo e hígados crecidos verdosos con focos
necróticos. En los pases subsecuentestiende a incremen-
tarse la proporción de embriones que mueren con lesiones
específicas.
En caso de encontrarse disponibles, son mejor los
embriones de pato de lOa 14 días de edad de patos de
reproductoras susceptibles que los embriones de pollo, ya
que la mortalidad de los embriones y las lesiones se produ-
cen más tempranamente después de la inoculación y en
pases más tempranos de embrión (49, 109). Un método
aún más sensible y confiable de diagnóstico del virus es la
reproducción de los signos y lesiones típicas del DHV
tipo 1 mediante inoculación de patitos de 1 a 7 días de edad
susceptibles al virus.
Puede establecerse un diagnóstico rápido y preciso de
HPtipo 1 con el uso de la técnicaAF directa en hígadosde casos
naturales o embriones de pato inoculados (75, 113).

Se observóque las célulasde HEP primariasson en
particular sensiblesa las cepasde Quodling (Q) de campo
virulenta, de DHV tipo 1; los ECP se detectaronmejor al
cubrirselasplacasen cultivos con agarosa(115).
Serología
Hepatitisdel pato. 683
Diagnóstico diferencial
La muerte súbita, propagación rápida y curso agudo de la
enfermedad originada por DHV tipo 1 son característicos.
las lesiones hemorrágicas en hígados de patitos de hasta 3
semanasde edad son prácticamente patognomónicas. El de-
sarrollo de brotes similares de la enfermedad originados por
variantes serológicos de los virus tipos 2 y 3 constituyen el
problema principal en el diagnóstico diferencial.
Chalmers y colaboradores (16) comunicaron un brote
de DHV tipo I relacionado con C/amydia psittaci en aves de
4 a 6 semanas de edad, y propusieron un posible efecto
sinérgico como causa de las mortalidades persistentes de
15% registradas. Gough y Wallis (45) informaron DHV
tipo 1 relacionado con virus de influenza en patos silvestres
de 2 a 5 semanas de edad criados en una granja de aves de
caza. El DHV tipo 1 aislado resultó de baja virulencia, y
se sugirió que el virus de la influenza puede haber exacer-
bado la infección de la hepatitis.
Otras causaspotenciales de mortalidad aguda en patos
jóvenes incluyen salmonelosis y aflatoxicosis. Esta última
enfermedadpuedeoriginar ataxia, convulsiones y opistótonos,
así como lesiones microscópicas de hiperplasia de los con-
ductos biliares sugestivas de HP, pero no ocasiona las mis-
mas hemorragias hepáticas características. Ninguna de las
otras enfermedades mortales comunes de los patos se pro-
ducen con frecuencia en este grupo de edad joven.
TRATAMIENTO
Tan pronto como se reconocieron la causa y naturaleza de
la HP tipo l por Levine y Frabicant (71) fue evidente que
los patitos pueden ser protegidos mediante la administración
de suero de patos inmunizados. Este procedimiento tuvo
mucho éxito en experiencias de laboratorio y en campo.
Durante muchos años, el Duck Research Laboratory at
Eastport, Long ¡stand, NY, mantuvo un banco de antisuero
procesado de sangre obtenida al momento del sacrificio de
aves recuperadas. La inyección 1M de 0.5 mL de antisuero
de DHV tipo l en cada patito de un lote, al momento de las
primeras muertes de un brote, fue un método eficaz de
control.
Rispens (99) sugirió la inmunización pasiva mediante
la inyección de yema de huevo producidos por patas repro-
ductoras hiperinmunes. Este procedimiento fue modificado
(50) mediante la sustitución por yemas de huevos produci-
dos por pollos SPF hiperinmunizados con DHV tipo 1.
. PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
La HP tipo 1 puede ser prevenida por medio de aisla-
miento estricto; particularmentedurante las primeras4 a
5 semanas.Sin embargo,en las zonas en las cuales es
frecuentela enfermedad,es dificil obtenerel grado nece-
sariode aislamiento.
684 Enfermedades de las aves
Panikar (87) Y Kaszanyitzky y Tanyi (67) demostraron
la factibilidad de erradicar la HP tipo 1 en áreas seleccio-
nadas en las cuales puede lograrse aislamiento. En ambos
estudios la vacunación de los patos reproductores se usó
como parte del programa.
Inmunización
Puede conferirse resistencia contra la HP tipo 1 a los patitos
mediante tres métodos: Inyección de suero o yema inmuni-
tarios, como se describió bajo tratamiento; inmunización de
las aves reproductoras para asegurar valores adecuados
de anticuerpos transferidos pasivamente en los patitos em-
pol1ados; e inmunización activa directa de patitos con cepas
vivas avirulentas de DHV tipo l.
Se han producido cepas atenuadas de DHV tipo 1
adecuadas para utilizarse como vacunas mediante pases en
embriones de pol1o (5, 37, 38, 40, 61, 102) o embriones de
pato (99). Hasta el momento actual, se han empleado con
mayor frecuencia como vacunas a cepas de DHV tipo 1
pasadas en embrión de pol1o.
Davis (19) comunicó que cepas purificadas por placas
triples de vacunas de DHV tipo 1, pueden revertir hacia la
virulencia tan fácilmente como los virus no clonados.
Este hal1azgo ha sido confirmado con varios niveles de
pases en huevo de DHV tipo 1 (117). Davis sugirió los
pasesrápidoscomo un métodoparaaumentarla estabilidad
genética.
Reproductores
Asplin (5) desarrolló una cepa de virus atenuado en embrión
de pollo que se utilizó para inmunizar reproductores. El mé-
todo consistió en inocular 0.5 ~ 1M de virus propagado en
huevo no diluido de 2 a 4 semanasantesde utilizar los huevos
fértiles. Reuss (96) encontró, con la cepa de virus que
usó, que fue necesario efectuar inyecciones repetidas en
reproductores para obtener suficientes concentraciones de
anticuerpos para proteger a los patitos incubados contra el
desafio con virus virulentos. No se conocen la edad óptima,
dosis, vía de inoculación, cepas virales ni los intervalos
entre la vacunación inicial y las subsecuentes(6).
Rispens (99) recomendó dos dosis de vacuna con virus
atenuado, administrada a reproductores con intervalos de
cuando menos 6 semanas de diferencia. La inmunidad pa-
siva setransmitió a la progenie por cerca de 9 mesesdespués
de la segunda vacunación.
Hwang (58), Rinaldi y colaboradores (98) Nikitin y
Panikar (84) y Doroshko y Bezrukavaya (24), confirmaron
que fueron necesarias de 2 a 3 dosis de vacunas de virus
atenuado para asegurar concentraciones satisfactorias de
protección para la progenie. Bezrukavaya (11) aseguró
una protección eficaz mediante la vacunación de las repro-
ductoras con vacuna atenuada en embrión de pato. Dema-
kov y colaboradores (23) comunicaron que la eficacia de la
cepa atenuada en embrión de pollo mejoró con absorción
por hidróxido de aluminio y un coadyuvante de saponina.
Malinovskaya (79) buscó el efecto de los estimuladores
químicos en la inmunidad posterior a la vacunación contra
DHV tipo 1 mediante la valoración de anticuerpos HA
pasivos y NV. El dibazol no tuvo efecto, pero la saponina,
metiluracilo y ácido ascórbico, promovieron una respuesta
(Capítulo25)
acelerada de anticuerpos, que fue particularmente pronun-
ciada 15 días despuésde la vacunación.
Golubnichi y Malinovskaya (39) vigilaron la respuesta
inmunitaria, con seguimiento de hasta tres inmunizaciones,
durante un periodo de tres meses mediante la valoración
de anticuerpo s HA y NV. Los títulos de anticuerpos de
patas ponedoras necesarios para proteger sus vástagos fue
de 1:64 para anticuerpos de HA y de 1:32 para anticuer-
pos de NV.
Asimismo, se ha investigado la aplicación de vacunas
inactivadas. Gough y Spackman (44) comunicaron que
grados efectivos de protección de los patitos se pueden
asegurar mediante la administración de tres dosis de va-
cuna inactivada de DHV tipo 1 en emulsión en aceite. Estos
investigadores también comunicaron que la vacuna viva de
DHV tipo 1 a 2 a 3 días de edad, seguida por vacuna
inactivada a las 22 semanas, produjo concentraciones sig-
nificativamente mayores de anticuerpos NV que tres dosis
de vacuna inactivada. Finalmente, comunicaron que la va-
cuna inactivada preparada de virus conseguido en huevos
de pato proporcionó una mejor respuesta de anticuerpo que
el virus obtenido en huevos de gallina. Al investigar el
empleo de vacunas inactivadas de DHV tipo 1 en patos
reproductores, Woolcock (116) demostró que para asegurar
una adecuadarespuesta inmunitaria a los virus inactivados,
era necesario cebar a los patos con virus vivos modificados
de HP tipo 1 (VVM). Demostró que los patos cebados con
VVM a las 12 semanas de edad y reforzados con vacuna
DHV tipo 1 a las 18 semanas, desarrollaron títulos de
anticuerpo s NV 16 veces mayor que aquéllos en patos
que sólo recibieron el cebamiento con VVM. Este grado de
inmunidad fue suficiente para proteger a los patitos nacidos
en un ciclo de postura completo (ocho meses), como se
demostró al desafiar a la progenie con DHV tipo 1 virulento.
Las vacunas inactivadas preparadas a partir de VVM desa-
rrollado en embriones de virus tipo 1 virulento que crecieron
en patitos, resultaron igualmente eficaces. Woolcock (116)
también investigó varios esquemas de inmunización, utili-
zando sólo virus inactivados, y vigiló la respuesta de anti-
cuerpos NV de patos en una prueba de microtitulación
utilizando principalmente células HEP. Únicamente 7 (11 %)
de 63 patos desarrollaron títulos de 6 log2 o mayores, los
cuales se consideraron como lo minimo de protección y
estas respuestassólo se encontraron en aves a las cuales se
les dieron múltiples inoculaciones de la vacuna inactivada.
Patitos
Asplin (5) usó su cepa atenuada en embrión de pollo de
DHV tipo I para vacunar patitos mediante el método
de punción de membrana de la pata. Reuss (96) también
comunicó éxitos en experimentos de inmunización con una
cepa atenuada.
Los patitos recién nacidos inyectados 1M con un DHV
tipo I atenuadodesarrollaron resistenciaen tres dias (59). La
exposición oral requirió hasta seis dias para que se produjera
la protección. Hubo evidencia de que la vacunación puede
ser de beneficio aún en los inicios de un brote.
Las cepas atenuadas liofilizadas de DHV tipo I indu-
jeron un cambio considerable de protección en patitos de un
dia de edad inoculados por las vias 1M, intranasal o de
membrana de la pata (123). Crighton y Woolcock (17) Y

Gazdzinski (38) también comunicaron éxito en la inmuni-
zación de patitos por las vías SC, 1M con DHV tipo I pasado
por embrión de pollo. Golubnichi y colaboradores (40)
usaron DHV I tipo 1 pasado por cultivo de tejidos para la
inmunización de patitos. Se ha informado de la vacunación
masiva eficaz de patitos por la vía de aerosol yagua de
bebida (52, 68, 69, 85, 88, 111). Los patitos vacunados por
vía oral a los 2 a 3 días de edad, no mostraron aumento en
la respuesta inmunitaria cuando fueron vacunados de nuevo
a los 17 días (9). BaIla y colaboradores (10) examinaron la
administración en campo de vacuna de DHV tipo I por vías
SC y el agua para beber. Comunicaron que dos dosis admi-
nistradas en el agua de bebida a intervalos de 2 a 3 días de
edad fueron tan eficaces como una dosis administrada por
vía oral a los 2 días de edad.
BaIla y Veress (9) examinaron la respuesta de anti-
cuerpos de los patitos de distinto estado inmunitario, a la
vacunación SC y oral con DHV tipo 1 vivos atenuados.
Encuentran que los patitos susceptibles y aquellos nacidos
con inmunidad materna, respondieron a la vacunación con
1 600 a 9 600 DIEso administrada durante las primeras tres
semanas de vida. Las aves con inmunidad materna respon-
dieron sólo marginalmente menos. También mostraron
que una dosis de 300 a 600 DIEso/patito entre 2 y 21 días,
y de 100 DIEso a 35 días, resultaron suficientes para que se
desarrollaran seroconversión, de manera independiente del
estado inmunitario de los patitos. La exposición a una
vacuna en aerosol durante 5 a 6 minutos a los 2 a 5 días de
La hepatitis del pato tipo 2, aunque similar a la HP tipo 1
como entidad patológica, se origina por un agente totalmente
diferente. El primer informe de un brote de HP tipo 2 en patitos
provino de Nort'olk, Inglaterra, en 1965 (7). La parvada
afectada se había vacunado con DHV tipo 1 atenuado. Se
aisló un agente por medio de estudios de protección cruzada
en patitos que era diferente al tipo 1 de DHV y se le llamó
DHV tipo 2 (7). La enfermedad desapareció de las parvadas
comerciales hacia 1969, pero reapareció en 1983 y 1984 en
tres granjas de nuevo en Norfolk, Inglaterra (47). Las pér-
didas en aquel brote variaron entre lOa 25% en aves de 3 a
6 semanas de edad y más de 50% en las de 6 a 14 días. Los
brotes en granjas afectadas a menudo fueron esporádicos,
enfermaron algunos lotes de patos y no otros. No existen
informes de que se desarrolle la enfermedad fuera de An-
glia del Este, Inglaterra, y en esa zona no ha habido más
brotes desde mediados de 1980 (43).
Las partículas del virus de la hepatitis del pato tipo 2
tienen una morfología similar a los astrovirus y un diámetro
entre 28 y 30 nm, según se observa mediante ME (46). En
suspensiones de hígado se han observado agregados que
contienen más de 1 000 partículas virales. Con esta base, el
DHV tipo 2 se ha clasificado como un astrovirus, y se ha
sugerido que debería cambiársele de nombre a astrovirus del
Hepatitisdel pato. 685
edad, produjo una buena respuesta en aves susceptibles,
pero no en patitos con inmunidad materna; la exposición a
la vacuna en aerosol durante 30 minutos dio buena respues-
ta, la cual no se reforzó por una nueva exposición a los 16
días. No comunicaron de algún resultado que cubriera el
desafio de cualesquiera de estos patitos con virus virulentos.
Luffy Hopkins (74) también vieron el efecto de la inmuni-
dad materna en la vacunación de patitos con DHV tipo 1
vivo atenuado. Los patitos fueron vacunados cuando tenían
cerca de 12 horas de edad y luego fueron desafiados con
DHV virulento tipo 1 a las 24 horas, 3 y 6 días. Los
resultados sugirieron que las concentraciones parcialmente
protectoras de los anticuerpos maternos no afectaron de
manera adversa ni la velocidad de comienzo ni el grado
de protección proporcionados por la vacuna viva dispo-
nible. Desafortunadamente, estos datos se limitaron a los
primeros seis días de vida.
En contraste con los resultados comunicados por Luff
y Hopkins, la experiencia en campo ha indicado que el
éxito en la vacunación práctica de los patitos depende de
la ausencia de anticuerpos maternos, y es influido por el
tiempo y la intensidad de la exposición a virus virulentos. La
vacunación también es menos eficaz cuando los patitos se
exponen al virus virulento tempranamente en la vida, en
especial en zonas endémicas y en instalaciones infectadas
intensamente. La aplicación adecuada de higiene y métodos
sanitarios apropiados puede hacer mucho por resolver este
problema.
pato(41). Se ha comparado con aislamientos de astrovirus
de pollos y pavos mediante protección cruzada y estudios de
transmisión, y se encontró antigénicamente distinto (42). El
virus es resistente a cloro tormo, pH 3.0, tratamiento con
tripsina y calentamiento a 50 °C durante 60 minutos. La fu-
migación con tormaldehído y los procedimientos regulares
de desinfección han eliminado la infección de instalacio-
nes contaminadas (42).
El DHV tipo 2 se replica en embriones de pollo después
de varios pases ciegos en el saco amniótico (47). Pocos
embriones murieron en menos de siete días, pero los em-
briones infectados aparecieron con deficiencias de desarro-
llo y tenían hígados necróticos verdosos en los cuales se
pudieron demostrar partículas similares a astrovirus por
medio de EM. La atenuación de la patogenicidad se desa-
rrolló luego de pasajesseriados en embriones de pollo (47).
Varios cultivos celulares de pato y de pollo parecen ser
refractarios a la infección (47, 115).
Los patos parecen ser la única especie afectada por
el DHV tipo 2 y no se han detectado reservorios de vida
silvestre ni vectores.Todos los brotes que sehan registrado han
incluido inicialmente patos conservadosen campos abiertos;
por tanto, se ha sospechadoque las aves silvestres, gaviotas y
otros pájaros silvestres representanvectores (41).
686 Enfermedades de las aves
La infección se desarrolla a través de las vías oral,
cloacal y subcutánea. En l a 4 días hay muertes, por lo
general 1 a 2 horas después de que aparecen los signos
clínicos, los cuales comprenden polidipsia con heces blan-
das, excesiva excreción de uratos y en ocasiones convulsio-
nes y opistótono agudo (42). Por lo general, los patos
afectados fallecen en buena condición y tanto el momen-
to de la muerte como el índice de mortalidad (lO a 50%)
dependen de la edad de los patos (47).
Los supervivientes secretanvirus cuando menos durante
una semana después de la infección (42) Y crían de manera
normal con poca evidencia de retardo en el crecimiento (47).
Los patos maduros son refractarios a la enfermedad(47). Los
órganos blanco para el DHV tipo 2, parecen ser el hígado y
los riñones (47). Hay cantidades significativamente mayo-
res de virus en el hígado, el cual suele tener color rosado
pálido; pueden observarse pequeñas hemorragias puntifor-
mes múltiples, que a veces forman bandas confluentes. El
bazo se encuentra invariablemente crecido y con aspecto de
sagú debido a la presencia de focos pálidos repartidos de
manera irregular. Los riñones a menudo están hinchados con
inyección de los vasos sanguíneos que sobresalen de la
sustancia pálida del riñón. Las vías digestivas suelen estar
desprovistas de alimentos. A veces, se observan hemorra-
gias pequeñasen la pared intestinal y en la grasa del corazón.
Toth (108) fue el primero en informar de la hepatitis del pato
tipo 3, al observar una hepatitis que ocasionaba mortalidad
y morbilidad en patitos inmunes al DHV tipo 1, en Long
Island, EVA. La enfermedad resultaba menos grave que la
HP tipo 1, Y la mortalidad excedía pocas veces 30%. Con
base en las díferencias entre DHV tipo 1 y DHV tipo 2, al
agente se le denominó DHV tipo 3 (51). Sólo se sabe que la
enfermedad se presentó en EVA.
Haider y Calnek (51) comunicaron que el DHV tipo 3
contenía RNA con base en la insensibilidad a IVdR, y que
era resistente al cloroformo y pH 3.0, pero sensible a 50 °C,
independientemente de la presencia de I M MgCI2. La ME
de células de riñón de pato cultivadas (RP) con el virus,
mostró arreglos cristalinos con partículas de cerca de 30 nm
de diámetro en el citoplasma. Con base en estos hallazgos
sugirieron que se clasificara al DHV tipo 3 como un picor-
navirus, pero que no estaba relacionado con el DHV tipo I
ya que no pudieron demostrarse antígenos comunes en las
pruebas de NV y AR.
Embriones de pollo de 9 a 10 días de edad inoculados
en la MCA susceptibles al DHV tipo 3 (51). Durante los pri-
meros pases, la muerte embrionaria resultó irregular y no
sucedió sino hasta los 8 o 9 días PI, pero esto se redujo con
mayores pases. En los embriones afectados de manera in-
tensa, las MCA tenían alteraciones en el color y la superficie
de las áreasafectadas,mostraban un aspectoseco, costroso o
caseoso.En el fondo, la MCA estabaedematosay engrosada
(Capítulo25)
Las alteraciones microscópicas en la enfermedad aguda se
caracterizan por necrosis extensa del citoplasma de los
hepatocitos y de ordinario hay hiperplasia generalizada de
los conductos biliares.
Gough (42) encontró que los sobrevivientes a la HP
tipo 2, eran inmunes a infecciones adicionales. Las concen-
traciones detectables de anticuerpos fueron bajas después
de la infección, con el uso de una prueba variante de
neutralización con virus variente-suero constante en em-
briones de pollo (41).
El método diagnóstico más confiable para el DHV tipo
2 es el examen con ME de homogeneizadosde hígado para la
detección de partículas similares a los astrovirus. El virus
se puede aislar, con dificultad, después de pasos repetidos
en el saco amniótico de huevos de pollo o pato embriona-
dos. La inoculación de patitos susceptiblesa los virus, origina
una respuestavariable; puede haber una mortalidad hasta de
20% en 2 a 4 días PI (47).
La inoculación de patitos susceptibles con suero de
convaleciente obtenido de patos infectados con DHV tipo 2
se ha usado con éxito para cotitrolar la enfermedad en el
campo (42). Una vacuna de virus vivo atenuado experi-
mental protege también a los patitos del desafio con virus
virulento, pero ésta nunca se ha producido de manera co-
mercial (43).
hasta 10 veces su espesor normal. Las lesiones del embrión
incluyeron retraso del crecimiento, edema, hemorragias de
la piel, aspecto fláccido, acumulaciones de líquido gelatino-
so y crecimiento del hígado, riñones y bazo. Se ha logrado
la atenuación de la patogenicidad para patitos acompañada
por mayor patogenicidad para los embriones de pato, se
desarrolló luego de pases seriados en huevos de pato em-
brionados inoculados por vía de la MCA. Los embriones del
pollo no fueron susceptibles a la inoculación con el DHV
tipo 3.
Se observó que los cultivos de células de riñón y de
hígado de origen de patito y de embrión de pato dan soporte
a la replicación del virus. Esto se demostró mediante una
prueba de AF directo que mostró focos de células infectadas
positivamente (51). Woolcock (115) informó que el vi-
rus tipo 3 no provocó placas en capas unicelulares en células
primarias REP y HEP.
El tipo 3 tiene una patogenicidad ba.iapara los patitos
infectados de manera experimental y sólo los patitos
parecen afectarse por el virus. La inoculación SC o 1M de
homogeneizado de higado de patitos infectados hacia
patitos susceptibles de un día de edad no es confiable. La
inoculación intravenosa puede aumentar la eficacia.
La mortalidad y la producción del virus del hígado pudo
aumentarse si los patitos recibieron 2 a 3 dosis de ciclofos-
famida (2 mg/dosis) en los días I a 3, y se les desafió con
virus a los seis dias de edad (14).

Los patitos que murieron de infección por DHV tipo 3,
mostraron el aspecto tipico de la infección del tipo 1, o sea,
patasestiradasy opistótonos (108). Pocasveces la mortalidad
excedió 30%, pero las alteraciones patológicas macroscópi-
cas son similares a las originadas por el DHV tipo l.
Puede estimularse una respuesta inmunitaria activa,
hacia DHV tipo 3 en patos adultos por medio de inoculación
de virus atenuados. Esta inmunidad puede transferirse de
manera pasiva a la progenie a través de la yema.
La infección con DHV tipo 3 puede identificarse
de manera tentativa por medio de la inoculación de sus-
pensión de hígado en CAM de huevos embrionados de
pato de 10 días, si se desarrollan lesiones embrionarias y
un patrón de mortalidad como los descritos antes. De
La infección con virus de la hepatitis B del pato (DHBV) se
presenta en patos domésticos y en varias especies de patos
silvestres migratorios. Con frecuencia se le encuentra en el
hígado y suero. El virus es un pequeño virus DNA (40 nm
de diámetro), que pertenece al grupo de hepadnavirus, el
cual incluye a los virus de la hepatitis B humana y de
la marmota. En contraste con estos virus hepadna de mamí-
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Hepatitis del pato. 687
manera alternativa, se puede aislar e identificar al virus en
cultivos RP o REP examinados mediante inmunofluo-
rescencia utilizando antisuero específico de DHV tipo 3,
48 a 72 horas pr. Se ha descrito una prueba de AF directa
en hígados de patitos y células REP o RP (51). Es posible
una prueba de neutralización de suero en embriones de pato.
El diagnóstico diferencial es similar al descrito para el DHV
tipo l.
El suero de convaleciente obtenido de patos infectados
se ha empleado de manera eficaz en campo para controlar
brotes. En patos reproductores se ha utilizado de manera
experimental una vacuna viva atenuada para conferir inmu-
nidad pasiva a los patitos, sin embargo, esta vacuna no se
encuentra a la venta.
feros, no se ha relacionado a DHBV con lesiones o enfer-
medad clínica importantes, ya sea en la infección crónica
adquirida por vía congénita o en la infección aguda inducida
de manera experimental.
En la referencia (29) se puede encontrar una reciente
revisión detallada de las características del virus. .
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 1:8. 8andhu y Louis Leibovitz
INTRODUCCiÓN
La enteritis viral del pato (EVP) es una infección por
herpesvirus contagiosa, aguda, de los patos, gansosy cisnes
que se caracteriza por daño vascular, hemorragias tisulares,
erupciones de la mucosa digestiva, lesiones de los órganos
linfoides y alteraciones degenerativas en los órganos paren-
quimatosos.
Los sinónimos de la enfermedad son peste del pato,
eendenpest(holandés),peste du canard(francés), entenpest
(alemán) y EVP (72). Aunque Bos (4) usó por primera vez
el término peste del pato, fueron Jansen y Kunst quienes en
1949 propusieron que fuera su nombre oficial (34). Subse-
cuentemente, EVP, basada en las características principales
de la enfermedad y para hacer la diferenciación con la peste
aviar, se ha convertido en el término preferido.
En las áreasproductoras de patos donde se ha informa-
do la enfermedad, la EVP ha producido pérdidas significa-
tivas en patitos de mercado y en patos reproductores de
ponedoras debido a mortalidad, decomisos y menor
producción de huevo. El primer brote en EUA durante
1967, ocasionó pérdidas de más de 1 millón de dólares
(EUA) durante un periodo de un año en la pequeña pero
concentrada áreaproductora de patos de Long Island, Nueva
York (47).
Desde las primeras comunicaciones de EVP en anse-
riformes (patos, gansos y cisnes) de vuelo libre (42, 48), han
habido brotes intensos en aves acuáticas migratorias con una
elevada mortalidad (20). También se han informado brotes
en zoológicos y en parvadas de granjas de aves para carne
(28,46,54).
Antes del brote masivo de 1973 en aves acuáticas
migratorias en las vías de vuelo de Mississippi, el United
S'tatesDepartment o[ Agricu/ture, consideraba a la enferme-
dad como exótica; sin embargo, la EVP es actualmente
enzoótica debido a su amplia distribución geográfica en
Norteamérica. Para un repaso acerca de la enfermedad en
las aves acuáticas norteamericanas, véase Brand (5).
fíO!
HISTORIA
En 1923, Baudet (2) comunicó un brote de una enfermedad
hemorrágica aguda en patos domésticos en Holanda.
Los cultivos bacterianos eran negativos, y la enfermedad se
reproducía experimentalmente en patos domésticos me-
diante la inyección de suspensiones filtradas estériles de
hígado. Aunque se presentó como una infección viral
de patos antes desconocida que no infectaba a los pollos, se
concluyó que la enfermedad se debía a una cepa específica
adaptada para el pato del virus de peste aviar (influenza).
Después se informó de más brotes similares en Holan-
da. DeZeeuw (18), sustanciólos hallazgos de Baudet y señaló
nuevamentela especificidad del virus para los patos. Aunque
los pollos, palomas y conejos fueron refractarios a la infec-
ción experimental, DeZeeuw también pensabaque el agente
era una cepa específica, adaptada al pato, del virus de la
peste aviar, y se sospechó que las aves acuáticas silvestres
eran portadoras de la enfermedad, pues se encontraban
dentro de las áreas de los brotes.
Bos (4) examinó otra vez los hallazgos de los inves-
tigadores antes mencionados y observó nuevos brotes.
Caracterizó adicionalmente las lesiones, curso clínico y
respuesta inmunitaria de los patos mediante estudios expe-
rimentales y no pudo infectar de manera experimental a po-
llos, palomas, conejos, cobayos, ratas ni ratones. Concluyó
que la enfermedad no se debía al virus de la peste aviar, sino
que se trataba de una enfermedad viral diferente de los
patos, a la cual denominó "peste del pato". Esta conclu-
sión se basó en el alto grado de especificidad del patógeno
para los patos, tanto en infecciones experimentales como
naturales, la persistencia de la enfermedad como una enti-
dad uniforme en los paísesbajos, y el periodo de incubación
más prolongado. La diferenció de la enfermedad de New-
castle. Estas observaciones las han apoyado adicionalmente
estudios detallados de la propagación del virus, incidencia
y distribución, patología e inmunidad (29, 30, 31, 32, 33, 34,
35, 36).
692 . Enfermedades de las aves (Capítulo26)

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN Propiedades biológicas

Además de Holanda, se ha sospechado que hay EVP en
China (35) y confinnado enFrancia (2 1, 52), Bélgica (17), India
(56, 57), Tailandia (59), Inglaterra (1, 24), Canadá (25, 77),
Hungria (74), Dinamarca (60), Austria (58) y Vietnam (75).
En 1967, se observó el primer brote comunicado en el
continente americano en patos blancos Pekín en la zona
de concentración de producción de patos de Long Island
(47). También, se han producido brotes en aves acuáticas de
vuelo libre en Long Island en siete localizaciones diferentes
(42,48). La enfermedad se ha comunicado en 21 estados,
con brotes repetidos en Nueva York, Pennsylvania (27),
Maryland (55), California (66), Virginia y Wisconsin. Un
amplio estudio del virus de la enteritis viral del pato (DEV)
en las aves acuáticas silvestres de Norteamérica no pudo
detectar al virus, indicando que la enfennedad no es enzoó-
tica en ellas (6).
Grandes concentraciones de patos y gansos domésti-
cos aumentan la probabilidad de detección de la enfenne-
dad. En contraste, la falta de infonnación de la EVP en
las aves acuáticas silvestres, parvadas domésticas peque-
ñas, colecciones de aves ornamentales y zoológicos es el
resultado de una vigilancia limitada y muestreo inadecuado.
De acuerdo con esto, la incidencia infonnada de EVP en
patos domésticos puede ser desorientadora cuando se com-
para con su ocurrencia natural en otras anserifonnes.
En Holanda se observó una incidencia más elevada de
EVP durante la primavera (30); no obstante, en Long Island
no hubo incremento estacional. En contraste, en el otoño de
1967 se observó una incidencia más elevada de EVP en
anserifonnes de vuelo libre en Long Island (42).
El DEV no es hemaglutinante (29) ni hemoadsorbente (15).
Ocasiona inclusiones intranucleares en cultivos de células
de embrión de pato y pollo infectadas (26) (figura 26-2).
El virus puede formar placas en cultivos de células
(14). En presencia de complemento, los anticuerpos contra
el DEV tienen la capacidad de lisar los fibroblastos de
embrión de pato infectados (40).
Composición Quimica
El virión contiene DNA (7). La RNAasa no tuvo algún
efecto en la morfología estructural del virus, mientras que
la exposición a DNAasa condujo a la eliminación de la
porción central sin afectar la envoltura. La fluorescencia de
los cuerpos de inclusión intranucleares teñidos con naranja
acridina también fue consistente con la presencia de DNA
(26). La inactivación por la lipasa pancreática indica que los
viriones contienen un lípido esencial (26).
Replicación
El desarrollo del virus de los cultivos celulares lo estudiaron
mediante microscopia electrónica y curvas de crecimiento
de virus intracelular y extracelular (3, 7, 68). El examen de
cortes delgados mostró formas de desarrollo sólo en el
núcleo 12 horas después de la inoculación. Hacia las 24

ETIOLOGíA

El patógenocausalde la EVP es un herpesvirus.

Morfología
La microscopia electrónica de cultivos celulares infectados
mostró partículas virales tanto en el núcleo como en el
citoplasma (figura 26-1) {7). Bergmann y Kinder (3) y
Tantaswasdi y colaboradores (68), estudiaron la estrUctura
.
y maduración de DEV en las células de los patitos infecta-
dos. Registraron nucleocápsides esféricas de casi 91 a
93 nm de diámetro con nucleoides (núcleos) de aproxima-
damente 61 nm de diámetro en el núcleo de las células
huésped. En el citoplasma y espacios perinucleares se
observaron partículas virales de 126 a 129 nm de diámetro,
tal vez como resultado del desarrollo de nucleocápsides por
la membrana nuclear. En el sistema tubular del retículo
endoplásmico en el citoplasma, se apreciaron partículas
maduras más grandes que variaban en su tamaño de 156 a Figura 26-1. Corte delgadode célulasincluidasen Epon,
384 nm de diámetro. Éstas consistían en nucleocápsides infectadas 48 horas con aislado de DEV de Long Island. Las
cubiertas dentro de una matriz osmeofilica y rodeadas por partículas virales (flechas) se presentan en varias formas en
una membrana adicional. Estas estructuras morfológicas los núcleos (N), citoplasma (C) y vacuola citoplásmica (V).
diferencian a DEV de otros herpesvirus de animales (3). Barra= 1~m (Breese y Dardiri.)

Figura 26-2. Cuerpos de inclusión en fibroblastos de em-
brión de pato infectado con DEV. 10 OOOx.(Plum Island
Animal Disease Laboratory.)
horas, además de las formas virales en el núcleo, se obser-
varon partículas más grandes con una envoltura en el cito-
plasma. Las titulaciones de virus en cultivos celulares
similares demostraron nuevos virus vinculados a célula
cuatro horas después de la inoculación, con un título máxi-
mo a las 48 horas. El virus extracelular se detectó por
primera vez de 6 a 8 horas despuésde inoculación y alcanzó
un título máximo a las 60 horas (7). El aumento en las
temperaturas de incubación de los cultivos de tejido (39.5 a
41.51 °C) favoreció la replicación viral, especialmente de
cepas menos virulentas (8).
Resistencia a sustancias químicas y
agentes físicos
Se encontró que el virus era sensible al éter y al cloroformo
(26). La exposición del virus a tripsina, quimotripsina y
lipasa pancreática, durante 18 horas a 37 °C, redujo su
actividad en grado muy manifiesto, o lo inactivó, mientras
que la papaína, lisozima, celulasa, DNAasa y RNAasa no
tuvieron efecto. Las células tratadas con DNAasa mostraron
inclusiones intranucleares, pero hubo una notable disminu-
ción en la fluorescencia cuando se les tiñó con naranja
acridina (26).
Los estudios de inactivación térmica (26) mostraron
que la infectividad se destruía después del calentamiento
durante lO minutos a56 °C o 90 a 120 minutos a50 °C. A la
temperatura ambiente (22 °C), la infectividad se perdió
después de 30 días. La desecación con cloruro de calcio a
22 °C generó inactivación después de nueve días.
La exposición del virus durante seis horas a un pH 7,
8 Y 9 no produjo pérdida de los títulos, pero se observó una
pérdida cuantificable en los títulos a pH 5, 6 y 10. A pH 3
y 11 el virus se inactivó rápidamente. Hubo una diferencia
muy notable en las velocidades de inactivación entre los pH
lO y 10.5 (26).
Clasificación de las cepas
Aunque se han observado diferencias en cuanto a virulencia
en las cepas de DEV, todas parecen ser de manera inmuni-
taria idénticas (26, 33, 67). El virus es inmunitariamente
Enteritis viral del pato. 693
diferentede otros virus aviares,incluyendopesteaviar, la
enfermedadde Newcastle, el virus de hepatitis de pato
(4,15,34,49) y herpesvirus(63).
Sistemas de huésped de laboratorio
El virus puede propagarse en cultivo de fibroblastos de
embrión de pato (79) incubado a 39.5 a 41.5 °C (8), o en la
membrana corioalantoica (MAC) de embriones de pato de
9 a 14 días de edad (29). El virus también puede crecer en
células de hígado o riñón de embrión de pato (23). El virus
puede adaptarsepara proliferar en embriones de pollo (29);
no obstante, éstos son insatisfactorios para el aislamiento
primario. Se ha propagado en cultivos celulares de embrión
de pollo (15) y fibroblastos de pato almizclero (38).
Se origina un ECP en los cultivos de células (39); se
ha desarrollado un método de valoración de placa de cultivo
celular para la titulación de concentración de DEV y de
inhibición de placa con antisueros neutralizantes (15).
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOlOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
La susceptibilidad natural a la EVP se ha limitado a miem-
bros de la familia Anatidae (patos, gansos, cisnes) de la
orden Anseriformes, aunque los virus se pueden adaptar
mediante pases seriados para proliferar en embriones de
pollo y en pollitos de hasta dos semanas de edad (32, 33).
No se ha informado de la infección en otras especiesaviares
o en mamiferos. Se han producido brotes naturales en una
diversidad de patos domésticos (Anas platyrhynchos), in-
cluyendo blancos Pekin, Khaki Campbell, lndian runner,
hibridos y patos nativos de razas mixtas. Se han observado
brotes más bien frecuentes en patos almizcleros «( airina
moschata) (29, 48). Las infecciones que se desarrollan de
manera natural también se han informado en ganso domés-
tico (Anser anser) (36) y en cisnes mudos (37). Los patos
grises de reclamo se han encontrado resistentes a la infec-
ción mortal (73). Los brotes de EVP en patos domésticos se
vinculan a menudo con ambientes acuáticos cohabitados
con aves acuáticas silvestres (18, 48).
Se ha estudiado la susceptibilidad de varias especies
de anseriformes a la EVP experimental (73). Además de
las especies domésticas, encontraron patos silvestres
(A. platyrhynchos), trullos Garganey (A. querquedula), patos
zambullidores (A. strepera), cercetas europeas (A. penelo-
pe), patos de! bosque (Aix sponsa), paleadores (Spatula
clypeata), patos de mar comunes (Aythyaferina), patos de
plogel comunes (Somateria mollissima), gansos de frente
blanco (Anser albifrons), gansos de haba (Anser fabalis), y
cisnes mudos (Cygnus olor). Los trullos europeos (A. crec-
ca) y los ánades (A. acuta) fueron resistentes a los efectos
mortales, pero produjeron anticuerpos contra EVP como
resultado de la exposición experimental. Los patos silves-
tres fueron más resistentes a los efectos mortales, y se
les consideró como un posible reservorio natural de la in-
fección. Un estudio experimental reciente (76) mostró que
los trullos de alas azules (A. discors) y los gansos canadien-
ses fueron en extremo susceptibles a la EVP y tuvieron
694 . Ef1fermedades
de las aves
mortalidades elevadas. Los trullos de alas azules mostraron
pocas lesiones macroscópicas en la necropsia.
Del orden Charadriiformes, las gaviotas de arenque
(Larus argentatus) y las gaviotas de cabeza negra (L. ridi-
bundus) no se mostraron susceptibles a la infección experi-
mental y no generaron anticuerpo s contra EVP (73).
Los primeros brotes informados de EVP espontáneaen
aves acuáticas silvestres, los diagnosticaron en Long Island,
Nueva York (42,47). Se efectuó en patos silvestres, patos
negros (A. rubripes), un ganso canadiense(Branta canaden-
sis), un pato cabeza de búfalo (Bucepha/a a/beo/a), un pato
zambullidor mayor (Aythya mari/a), y un cisne mudo.
En 1973, se produjo una epizootia mayor de EVP en Lake
Andes, Dakota del Sur, con una pérdida estimada de 43 000
patos y gansos de una población total de 100 000 (20).
La EVP se diagnosticó en patos negros, patos silvestres,
híbridos de ánade y pato silvestre, cabezas rojas (Aythya
americana), mergánsares comunes, ojos dorados comunes
(Bucepha/a G/angula), patos lomo de lona (Aythya va/isine-
ria), cercetos americanos (Mareca americana), patos del
bosque y gansos canadienses.
Transmisión
La EVP puede transmitirse por contacto directo entre aves
infectadas y susceptibles o de manera indirecta por contacto
con un ambiente contaminado. Como las aves acuáticas
dependen de un medio acuático que proporcione un vehícu-
lo común para la alimentación, bebida y soporte corporal,
el agua parece ser el medio natural de transmisión del virus
de individuos infectados susceptibles. El apoyo a este con-
cepto se encuentra en la historia de nuevos brotes en patos
domésticos y se ha limitado a aves que tienen acceso a
cuerpos abiertos de agua cohabitados con aves acuáticas de
vuelo libre. Una vez que se establece la infección, puede
persistir en ausencia de espacios abiertos de agua o aves
infectadas si se desplazan poblaciones susceptibles a insta-
laciones recientemente contaminadas.
Se pueden establecer nuevos focos de infección me-
diante el movimiento de aves acuáticas infectadas a parva-
das susceptibles o a otros cuerpos de agua antes libres de
contaminación con el virus. El curso y la dirección de la
infección se define por las densidades de población y velo-
cidades de transmisión entre aves acuáticas infectadas y
susceptibles. La densidad de población en áreas concentra-
das de producción de patos favorece la propagación rápida
de EVP con mortalidad elevada. Los patos reproductores
suelen ser seleccionados y colocados en un área definida, y
mantenidos en la misma localización durante el resto de su
vida productiva. Una vez que se expone una población de
crianza, la EVP es de resolución espontánea. En contraste,
los patos en el mercado se mueven de manera progresiva al
madurar y se reubican en áreas ocupadas antes por el
siguiente grupo de más edad. Las infecciones en los patitos
comerciales tienden a tener un reciclaje continuo al moverse
secuencialmente las aves susceptibles hacia los ambientes
contaminados.
De manera experimental, la EVP se puede transmitir a
través de las vías oral, intranasal, intravenosa, intraperito-
neal, intramuscular y cloacal. La transmisión potencial
por artrópodos hematófagos puede ser posible durante la
(Capítulo 26)
viremia. Aunque se ha recuperado virus de un huevo retira-
do de la cloaca de una pata doméstica infectada (32), no se
ha aislado de huevos puestos durante un brote natural.
Se ha comunicado transmisión vertical experimental en
aves acuáticas infectadas de manera persistente (9).
Se ha sospechado de un estado de portador en patos
silvestres (12, 18, 73). El contacto entre anseriformes do-
mésticos y silvestres es común, y a menudo mediado por el
uso de cuerpos abiertos de agua destinados a la producción
de patos. Los patos silvestres portadores, estresados de
manera experimental diseminan más virus (11).
Periodo de incubación y edad
En los patos domésticos, el periodo de incubación varía de
3 a 7 días. Cuando se manifiestan signos francos, la muerte
suele presentarse después dentro de un plazo de 1 a 5 días.
Se ha observado infección natural en edades que van desde
los siete días de edad hasta patos reproductores maduros.
Signos
En los patos reproductores domésticos, muchas veces la
primera observación en una parvada es la mortalidad súbita,
elevada, persistente. Los patos maduros mueren en buenas
condiciones de carne. El prolapso del pene puede ser
evidente en los patos reproductores maduros muertos. En las
parvadas de postura puede notarse un descenso en la pro-
ducción de huevo durante el periodo de mayor mortalidad.
Al progresar la EVP dentro de una parvada, se obser-
van más signos. Padecen fotofobia, aunada a párpados a
medio cerrar, pegados, falta de apetito, sed extrema, decai-
miento, ataxia, plumas desordenadas, exudado nasal, cloa-
cas sucias y diarrea acuosa. Los patos afectados no pueden
ponerse de pie; conservan una postura con las alas caldas y
abiertas y la cabeza hacia abajo, que sugieren debilidad
y depresión. Si se les forza a moverse pueden presentar
temblores de la cabeza, cuello y cuerpo.
Los patos jóvenes comerciales de 2 a 7 semanas de
edad muestran deshidratación, pérdida de peso, picos azules
y a menudo cloacas teñidas con sangre.
Mortalidad
La mortalidad total en patos domésticos puede variar de 5 a
100%. La morbilidad, basada en la observación de que las
aves enfermas suelen morir, se acerca de manera conside-
rable a la mortalidad. Los patos reproductores adultos
tienden a tener una mortalidad mayor que los patos jóvenes.
No se hallaron diferencias en los índices de mortalidad entre
los patos silvestres y blancos Pekín infectados con EVP y
Riemerella anatipestifer, lo cual indica que estos microor-
ganismos no actúan sinérgicamente (53). Sin embargo, los
ánades silvestres inmunosuprimidos con ciclofosfamida y
desafiados con una dosis subletal de DEV, desarrollaron una
mortalidad mayor (22).
Lesiones macroscópicas
La respuesta patológica específica al DEV depende de la
especieafectada(42); edad,sexo y susceptibilidad del huésped

afectado; estado de la infección y virulencia e intensidad de
la exposición al virus (47,48).
Las lesiones de la EVP son las de daflo vascular,
erupciones en sitios específicos de la superficie mucosa de
las vías gastrointestinales, lesiones de los órganos linfoi-
des y secuela degenerativa en órganos parenquimatosos.
Estas lesiones colectivas, cuando se desarrollan, resultan
diagnósticas de EVP.
Pueden tener hemorragias petequiales, equimóticas o
grandes extravasaciones de sangre en el miocardio o en su
interior y en otros órganos viscerales, y en sus estructuras
de soporte, incluyendo al mesenterio y las membranas sero-
sas. En el pericardio, especialmente dentro de los surcos
coronarios, la presencia de petequias múltiples muy juntas
en la superficie da el aspecto rojo de "pintura de brocha"(fi-
gura 26-3A). Esta última lesión se observa con mayor
frecuencia en patos reproductores maduros que en patos
jóvenes comerciales. Cuando se exponen las cavidades car-
diacas también pueden apreciarse hemorragias endocárdi-
cas murales y valvulares.
Las superficies del hígado, páncreas, intestino, pulmo-
nes y riñón pueden estar cubiertas con petequias. En las
hembras ponedoras maduras tal vez se observen hemorra-
gias en folículos ováricos deformes, con alteraciones del
color; una hemorragia masiva del ovario puede llenar la
cavidad abdominal. La luz de los intestinos y de la molleja a
menudo se encuentran llenos con sangre. El esfinter esofá-
gico-proventricular se presentacomo un anillo hemorrágico.
En la cavidad oral (12), esófago, cíego, recto y cloaca
hay lesiones específicas de la mucosa digestiva; cada una
de ellas sufre alteraciones progresivas durante el curso de la
enfermedad.Al principio se presentanhemorragiasmaculares
superficiales y más adelante se cubren de placas costrosas
de color amarillo-blanco. Después,la lesión seorganiza en una
escamasuperficial verde desprovista de su basehemorrágica
anterior. Las lesiones varían de tamaño de alrededor de 1 a
10 nm de longitud. En el esófago y la cloaca las lesiones
pueden coalescer; sin embargo, la inspección cercana fre-
cuentemente mostrará su estructura compuesta. En el esó-
fago se generan máculas de manera paralela a los pliegues
longitudinales. Cuando las concentraciones maculosas son
múltiples, lesiones pequeñas pueden unirse para formar
lesiones mayores, que sugieren una membrana diftérica
como parche (figura 26-3B). En los patos jóvenes, las
lesiones individuales en el esófago son menos frecuentes;
es más común el esfacelo de la mucosa total y la luz queda
recubierta por una membrana gruesa de color amarillo-
blanco. Pueden haber erosiones orales en las aberturas de
los conductos de la glándula salival sublingual en las aves
acuáticas infectadas crónicamente (12). El divertículo de
Meckel puede encontrarse hemorrágico y contener una por-
ción central fibrinosa (61).
En el ciego, las lesiones maculares son individua-
les, separadas y bien definidas entre los pliegues de la
mucosa.La superficie externa de la mucosa del ciego afectado
muchas veces tiene un aspecto congestionado obstruido.
Las lesiones rectales suelen ser escasas,con concen-
tración mayor en la porción posterior del recto, adyacente a
la cloaca.
En la cloaca, las lesiones maculares están densa-
mente concentradas;al inicio, la totalidad de la mucosa se ve
Enteritis viral delpato. 695
enrojecida. Más adelante, las elevaciones individuales en
forma de placa se vuelven verdes y forman una banda
continua como escamosaque recubre la luz del órgano.
Todos los órganos linfoides están afectados. El bazo
tiende a ser de tamaño menor, oscuro y moteado. El timo tie-
ne múltiples petequias y áreas focales amarilIas o de la
superficie, y al corte está rodeado por líquido amarilIo claro
que infiltra y cambia el color del tejido subcutáneo de la
región cervical adyacente de la entrada torácica al tercio
superior del cuelIo. Esta última lesión es muy importante en
la inspección de carne y se detecta con facilidad cuando se
observa el cuelIo abierto de la canal en la línea de procesa-
miento. Durante la infección inicial, se encuentra enrojecida
de manera intensa la bolsa de Fabricio. La parte exterior se
rodea de líquido amarilIo claro que cambia de color del
tejido adyacente de la cavidad pélvica. Cuando se abre la
cavidad de la bolsa se halIan áreaspuntiformes amarilIas en
una superficie intensamente enrojecida. Más adelante, las
paredes de la bolsa se adelgazan y se vuelven oscuras,
y la luz se lIena con exudado blanco coagulado. Las ban-
das anulares intestinales se presentan como ani\Ios muy
enrojecidos, visibles desde las superficies externas e inter-
nas. Pueden observarse áreas puntitormes amarilIas sobre
la superficie de la mucosa. Más adelante, la totalidad de la
banda se vuelve parda oscura y tiende a separarseen sus
márgenesde la superficie de la mucosa. La necrosis multifo-
cal del tejido linfoide relacionado con el intestino, ocasionó
ulceración cubierta por seudomembranasfibrinosas (figura
26-3C).
Durante las etapas tempranas de la infección, la totali-
dad de la superficie del hígado es de color cobre pálido con
una mezcla de hemorragías puntiformes distribuidas de
manera irregular y focos blancos, que le dan un aspecto
abigarrado heterogéneo (figura 26-30). Las etapas tardías
de la infección se caracterizan por hígados de color bronce
oscuro o teñidos con bilis sin hemorragias; los focos blancos
son más grandes y se presentan más diferenciados en el
fondo más oscuro.
Aunque las lesiones mencionadas son representativas,
cada grupo de edadrespondede maneradiferente.En los
patitos, las hemorragias tisulares son menos notables y las
lesiones linfoides más sobresalientes. En los patos domés-
ticos maduros, con regresión natural de la bolsa de Fabricio
y del timo, predominan las hemorragias tisulares y las
lesiones de las vías reproductoras.
En los gansos, los discos linfoides intestinales (44), son
análogos a las bandasanulares de los patos. En un solo ganso
de Canadá, las lesiones de los discos linfoides intestinales
semejaron "úlceras botonosas" (43). Se han observado
lesiones intestinales similares en un brote de EVP en gansos
de Canadá y de Egipto. En cisnes, la esofagitis diftérica es
una lesión consistente (37).
Histopatología
La lesión inicial se origina en las paredes de los vasos
sanguíneos. Los vasos sanguíneos pequeños, las vénulas y
los capilares están más afectados que los vasos sanguíneos
de mayor tamaño. El recubrimiento endotelial está roto y el
tejido conjuntivo de la pared se vuelve menos compacto,
con separaciones visibles en Duntos en lo~ cllale~ n!l~!ln
696 . Enfermedades de las aves
extravasaciones de sangre en la luz a través de la pared
delgada rota a los tejidos circundantes.
Las hemorragias son en particular pronunciadas en
ciertas .localizaciones: venas interlobulares en el proventrículo,
vénulas hepáticas y portales en los márgenes de los lóbulos
hepáticos; vénulas en los espacios entre los parabronquios
pulmonares, capilares dentro de las vellosidades intestina-
les y hemorragias renales intra1obulares de forma de estrella.
Como un resultado del daño vascular, los tejidos
afectados sufren alteraciones degenerativas progresivas.
Pueden encontrarse cambios microscópicos en cualesquier
órganos visceral es, incluyendo los que no tienen lesiones
macroscópicas.
Las lesiones digestivas se desarrollan inicialmente
como hemorragias de arcadas capilares de papilas o pliegues
submucosos. Las hemorragias se vuelven mayores y con-
fluentes, elevando y separando la mucosa suprayacente.
El epitelio afectado por encima de la hemorragia se vuelve
edematoso, necrótico y se eleva al interior de la luz sobre
las superficies normales adyacentes (figura 26-3E). Más
adelante, se separan los márgenes del epitelio necrótico
definiendo los bordes de las placas elevadas. En células
epiteliales se han observado inclusiones intranucleares y
citoplásmicas eosinofilicas (68).
La hemorragia de vénulas y capilares llena al tejido
linfoide dentro de las bandas anulares intestinales o dis-
cos linfoides y tejido linfoide del esfinter esofágico-proven-
tricular y del bazo. Los linfocitos sufren cariorrexis y
picnosis. Se presentan fragmentos de linfocitos por todas
partes y son englobados por los fagocitos. Además de los
desechos celulares y la hemorragia dentro de los folículos
linfoides, hay una hinchazón de grado muy manifiesto en
las células reticulares, y su citoplasma se subdivide y se
condensa en cuerpos esféricos y ovales que se tifien pálida-
mente. Las células del retículo se rompen y descargan su
contenido citoplásmico hacia los espacios tisulares. La pre-
sencia de un cuerpo de inclusión intranuclear y de membrana
nuclear, así como de la pared celular delicada, son vestigios
restantes de las células reticulares.
Las lesiones linfoides intestinales se vuelven infartos
hemorrágicos grandes. Una capa de sangre libre separa al
tejido linfoide de la mucosa, la cual presenta necrosis por
coagulación. La mucosa necrótica forma una seudomem-
brana más elevada que la mucosa intestinal normal.
En el intestino delgado, las láminas de células epitelia-
les son desplazadas de la superficie de las vellosidades,
muchas de las cuales se encuentran rotas y se desprenden a
la luz. Abundante sangre y desechos celulares llenan la luz.
Dentro de la bolsa de Fabricio hay hemorragias
capilares submucosas interfoliculares. Hay una depleción
intensa de linfocitos en los folículos, muchos de los cuales
tienen cavidades huecas vacías en la médula. Las célu-
las epiteliales corticomedulares, las redes capilares y las
grandes células fagociticas que contienen el tejido fragmen-
tado, forman la circunferencia alrededor de estas cavidades.
En el timo, sangre libre llena los espacios interfolicu-
lares. La necrosis por coagulación de las células del retículo
medular central y la destrucción de los linfocitos corticales
son pronunciados.
En la pata reproductora madura se originan alteracio-
nes con2estivas. hemorrá2icas v necróticas en el oviducto.
(Capitulo 26)
Los folículos pueden estar deformados y teñidos con sangre.
En el ovario de las patas reproductoras inmaduras pueden
desarrollarse hemorragias intestinales focales de capilares
y vénulas.
En los patos reproductores machos maduros, se origi-
nan hemorragias capilares focales en tejidos intersticiales
entre los túbulos seminíferos. En los órganos parenquima-
tosos, como hígado, páncreas y riñones, hay hemorragias y
necrosis focales rodeando a los vasos sanguíneos.
Dentro de los focos necróticos en el hígado, los cordo-
nes h~páticos muestran una diversidad de cambios que
incluyen desprendimiento y desasociación de los hepatoci-
tos entre sí y de su estructura circundante. Unas cuantas
células hepáticas necróticas se hinchan, subdividen y des-
cargan su contenido citoplásmico a través de una superficie
celular rota, y están representados sólo por cuerpos de in-
clusión intranuclear. Las zonas focales de necrosis pueden
encontrarse llenas con fibrina (figura 26-3F). En el páncreas
y el riñón se presentan alteraciones similares, pero más
limitadas (45).
Inmunidad
Las observaciones de campo sugieren que las aves recupe-
radas son inmunes alareinfección por el DEV. En un estudio
experimental (lO), la superinfección de patos silvestres
persistentemente infectados provocó la muerte, la cual in-
dica que la protección contra la mortalidad dependió de la
vía de exposición, cepa del virus inicial y cepa del virus
superinfectante. Se asume que en la protección se encuentra
implicada la inmunidad tanto humoral como mediada por
células (41, 71). Despuésde utilizar una vacuna de virus vivo
modificado, se ha demostrado inmunidad activa (32).
En patitos, se ha informado de inmunidad materna, pero ésta
declina con rapidez. La progenie de patos reproductores con
una vacuna del virus vivo fue completamente susceptible.
Por otro lado, los patitos provenientesde reproductores que se
habíanvacunadoy desafiadocon un virus virulento, se encon-
traban protegidos totalmente a los cuatro días de edad, aunque
a los 13 días de edad menos de 40% estaba protegido (70).
DIAGNÓSTICO
Con base en las lesiones macroscópicas e histopatológicas,
puede lograrse un diagnóstico presuntivo. El aislamiento y
la identificación de DEV confirma el diagnóstico, aun en
ausencia de lesiones típicas. El aislamiento primario del
virus se debe realizar por medio de la inoculación de patitos
blancos Pekín de un día de edad o en la CAM de huevos
embrionados de pato de 9 a 14 días de edad. En patitos
susceptibles, las lesiones características sugieren EVP. Asi-
mismo, el virus se puede aislar en células de fibroblastos,
hígado o riñón de embrión de pato almizclero o Pekín
blanco. Para la detección de antígenos en cultivos celulares
o cortes de tejido se pueden utilizar pruebas de inmunofluo-
rescencia (19). La neutralización del aislamiento por medio
de antisueros conocidos confirmará la identificación. El in-
cremento en los títulos de neutralización de virus lNV)
 Enteritis vira/ del pato. 697

Figura 26-3. Lesiones por virus de la enteritis del pato (DVE) en un pato almizclero. A. Hemorragias petequiales en el epicardio.
(Munger.) B. Extensa ulceración de la mucosa esofágica. (Munger.) C. Necrosis multifocal del tejido linfoide relacionado con
el intestino, que resulta en ulceración cubierta por seudomembranas fibrinosas. Obsérvese también el anillo enrojecido
apreciable en la parte externa del intestino. (Munger.) D. Múltiples focos pálidos en hígado y bazo ligeramente más pequeño
de color oscuro E. Apariencia microscópica de la ulceración esofágica Nótese la falta de respuesta inflamatoria y la
presencia de cuerpos de inclusión intranuclear. 225x. (Munger, Barnes.) F. Microscópicamente, el hígado muestra zonas
focales de necrosis rellenas con fibrina. En los hepatocitos cercanos a las zonas de necrosis se pueden apreciar cuerpos de
inclusión intranuclear 360x. (Munger, Barnes)
698 . Er¡fermedades
de las aves
después de la convalecencia de EVP demostrará progreso
de la enfermedad dentro de una parvada. Un índice de
NV de 1.75 o más indica infección con el DVE (14). Se ha
encontrado un índice de NV de O a 1.5 en el suero de aves
acuáticas domésticas y silvestres no expuestasa la enferme-
dad. El uso de virus adaptado a embrión de pollo para
estudios de NV sería más seguro y más conveniente que el
empleo de virus de cepas del campo inoculadas a la MCA
de huevos de pato (14). Otros procedimientos serológicos
para detectar anticuerpos, incluyen un aislamiento con mi-
crotitulación y prueba de neutralización con la utilización
de fibroblastos de embrión de pato (78), una prueba de
hemaglutinina pasiva inversa (16) y ELISA (65).
Para el diagnóstico diferencial se requiere tomar en
cuenta otras enfermedades causantes de lesiones hemorrá-
gicas y necróticas en anseriformes. En los patos domésticos,
las enfermedades comunes que provocan estas alteraciones
son hepatitis viral del pato, pasterelosis, enteritis necró-
tica, coccidiosis, traumatismos, daño del pato macho e
intoxicaciones específicas. Aunque se ha comunicado
que la enfermedad de Newcastle, viruela aviar y peste
aviar producen alteraciones similares en anseriformes, estas
enfermedades se han informado infrecuentemente.
PREVENCiÓN Y CONTROL
No hay algún tratamiento específico para la infección con
DEV. La prevención se logra mediante la conservación de
aves susceptibles en ambientes libres de exposición ambien-
tal. Estas medidas incluyen agregar aves libres de la infec-
ción y evitar el contacto directo o indirecto con material
posiblemente contaminado. Debe prevenirse la introduc-
ción de la enfermedad por anseriformes de vuelo libre y
ambientes acuáticos contaminados. Una vez que se ha in-
troducido la EVP, el control se puede efectuar mediante
despoblación, retiro de aves de ambientes contaminados,
medidas sanitarias y desinfección. Deben tomarse todas
las medidas posibles para prevenir la diseminación del virus
en corrientes naturales de agua. Si las agencias del gobierno
están de acuerdo, todos los patitos susceptibles deben vacu-
narse contra EVP adaptada a embriones de pollo. También
se puede utilizar la vacuna frente a un brote, ya que protege
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(Capítulo26)
inmediatamente después de la vacunación, debido a un
fenómeno de interferencia (62). Sin embargo, debe obser-
varse que tal vez no estén protegidas las aves durante el
periodo de incubación.
En paises donde la enfermedad no sea enzoótica y en
verdad resulte exótica, deben tomarse medidas para preve-
nir su penetración y diseminación adicional en áreas geo-
gráficas que estén libres de EVP. Esto incluiria el examen
especifico para.evitar la importación de anseriformes,infec-
tados. De acuerdo con esto, habria supervisión de coleccio-
nadores de aves ornamentales, zoológicos y criadores
domésticos de anseriformes. Deben hacerse esfuerzos para
aumentar la eficiencia en la detección del virus de EVP por
parte de trabajadores de laboratorio y especialistas en aves
acuáticas, de tal manera que su presencia, estado e impor-
tancia se puedan definir mejor.
Inmunización
Se ha usadola inmunizacióncomo medida preventivay
también para controlar brotes de la enfermedad.
Se ha estudiado la eficacia de las vacunas inactivadas
(13), pero no han sido tan eficaces como las vacunas con
virus vivo modificado.
Se ha desarrollado una cepa de DEV adaptada al
embrión de pollo, avirulenta para patos domésticos, y se ha
empleado de manera extensa con buen éxito en Holanda
(32). Esta cepa de vacuna también se ha utilizado para
controlar brotes de EVP en granjas de patos comerciales en
EVA y Canadá. Las aves vacunadas se hicieron resistentes
a la infección al día siguiente de la vacunación debido a un
fenómeno de interferencia (31). Se ha utilizado con éxito la
vacuna en brotes en aves acuáticas comerciales y cautivas
(54,64). Hacepoco se aisló una cepade DEV apatógeno,
inmunogénico, y se ha informado su empleo con éxito para
inmunización activa y pasiva de patos (50, 51).
La vacuna se administra en dosis de 0.5 mL por vía
subcutánea o intramuscular en patitos domésticos ma-
yores de dos semanas de edad. Por lo común, se vacuna a
las parvadas de reproductores; las que se conservan por
más de un año, se revacunan anualmente. La cepa de la
vacuna no se propaga entre los contactos. Parece que los
patitos vacunados no excretan el virus inoculado en grado
tal que sea suficiente para provocar inmunización por con-
tacto (33, 69). .
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 INTRODUCCiÓN
Las enfermedades infecciosas que afectan las vias digesti-
vas de las aves comerciales, tal vez ocasionan más pérdidas
económicas que las que alteran a cualquier otro sistema. La
mortalidad puede ser considerable, pero por lo general este
tipo de enfermedades afectan el valor de la parvada al
disminuir el indice de crecimiento (menor ganancia dia-
ria promedio), alterar el uso eficiente del alimento (ma-
yor proporción de conversión de alimento), disminuir
la uniformidad de la parvada, aumentar susceptibilidad y
ocurrencia de otras enfermedades y al elevar los costos por
medicación.
Los efectos de las enfermedades en estas vias, conti-
núan después de la recuperación clinica de la parvada.
Aunque es probable un crecimiento compensatorio después
de un breve periodo sin alimento, esto no sucede cuando el
dafto de las enfermedades infecciosas altera la mucosa
intestinal; aquel crecimiento potencial ha desaparecido
efectivamente. Cuando el crecimiento disminuye, los órga-
nos aportadores (principalmente las visceras) reciben nu-
trientes de modo preferencial a expensas de los órganos
demandantes (primordialmente el músculo). El resultado es
una menor obtención de carne por canal, en especial de
aquella carne blanca de alto valor. Asimismo, una menor
ganancia diaria promedio se refleja en una menor eficiencia
de producción. Para obtener la calidad de producto proyec-
tada frente a un crecimiento menor en 10%, deben incre-
mentarse todos los insumos de producción en cantidad
similar, incluyendo la cantidad de reproductores; la capaci-
dad de la incubadora; el número de granjas; la cantidad
de parvadas producidas; el total de alimento preparado y
entregado y el número de aves que se producen, manejan
y proéesan, aunque todos estos insumos adicionales reque-
ridos no se pueden amortizar. El tiempo adicional que
requieren las parvadas para alcanzar el peso para el merca-
do, desgasta aún más la eficiencia de producción al dismi-
nuir la cantidad de aves desarrolladas cada afto en una granja
en particular.
7nl
El alimento constituye la mayor inversión aislada en
una parvada. Aún aquellas diferencias ligeras en la eficien-
cia del uso del alimento, impactan de manera significativa
el valor de la parvada. Por lo general, las enfermedades
digestivas graves se acompañan de un cese casi total del
consumo de alimento, asi que, aunque las aves no crezcan,
el efecto neto en el uso del alimento puede ser minimo.
Las enfermedades digestivas menos graves, pero que se
presentan con mayor frecuencia. trastornan el crecimiento,
aunque las aves mantienen por lo menos cierto consumo de
alimento. A menudo, se pierden los nutrientes en la dieta
debido a mala digestión, malabsorción, o ambas. Los nu-
trientes que se absorben primero se utilizan para combatir
la enfermedad ("estrés inmunológico", véase capitulo 2,
Enfermedades nutricionales, Interacciones entre nutrición y
enfermedad); el resto de los nutrientes se emplea por los
órganos aportadores y demandantes, en este orden. El resul-
tado neto es que se utiliza el alimento, pero mucho de éste
no resulta en un producto adecuado, lo cual se refleja en una
mayor proporción de conversión de alimento (cantidad de
alimento:cantidad de producto) y menor valor de la parvada.
Las variaciones en el grado en que una enfermedad
de vias digestigas afecta a cada animal de una parvada.
resulta en una menor uniformidad, la cual persiste o aun em-
peora conforme crece la parvada. La falta de uniformidad
en la parvada dificulta las proyecciones de venta de producto
o contratos para came para ciertos tipos de productos. La
eficiencia en el procesamiento resulta, asimismo, influencia-
dademaneradirectaporlauniformidaddelaparvada. Los pro-
cedimientos y equipo utilizados para el ave "promedio" no
funcionan bien para las aves que se encuentran por arriba o
por debajo de este promedio.
Las enfermedades de las vias digestivas influyen en el
desarrollo de otras enfermedades. El daño directo a la mu-
cosa puede proporcionar una via de entrada para otros
patógenos potenciales en el aparato digestivo. Debido a
que las aves carecen de ganglios linfáticos mesentéricos,
los materiales extraños, incluyendo microorganismos, que
atraviesa¡} la barrera de la mucosa intestinal pasan hacia el
torrente sanguineo y se procesan en el higado. Esto puede
conducir a la hiperplasia de las células fagocíticas hepáticas
(de Kupffer) y daño e inflamación (hepatitis) focal a difu-
so. La incapacidad para limitar a un patógeno en el híga-
do, puede resultar en septicemia y localización en sitios
distantes. La colisepticemia de origen entérico es un ejem-
plo típico de una enfermedad que se presenta de este modo.
Las deficiencias nutricionales, en especial las relacio-
nadas con las vitaminas liposolubles y minerales, pueden
desarrollarse como resultado de mala digestión y malabsor-
ción. Es frecuente observar raquitismo en avesjóvenes tipo
came con enfermedad digestiva cuando aún se encuentran
en crecimiento; cuando el crecimiento se ha detenido bási-
camente, los huesos son con mayor frecuencia delgados y
quebradizos (osteoporosis). Las parvadas que han padecido
una enfermedad de las vías digestiva.~cuando eran jóvenes,
a menudo tienen más anormalidades esqueléticas conforme
tienen más edad.
Las deficiencias de nutrientes, ya sean directas o indi-
rectas por medio del estrés inmunológico, pueden afectar a
los órganos inmunitarios. Durante las primeras semanas, la
bolsa de Fabricio y el timo se desarrollan a una velocidad
mucho mayor que el resto del cuerpo en su totalidad.
En caso de que se desacelere el indice de crecimiento du-
rante este periodo a causa de una enfermedad de las vías
INTRODUCCiÓN
La enteritis coronaviral (EC) es una enfermedad aguda
altamente infecciosa que afecta a los pavos de todas edades,
caracterizada por pérdida del apetito, piar constante, pérdida
de peso, depresión y heces acuosas. Los sinónimos son
fiebre de Iodo, enfermedad de la cresta azul, enteritis
transmisible y enteritis infecciosa.
En Minnesota, EUA, la EC fue la enfermedad más
costosa de pavos entre 1951 y 1971. En 1966, la EC repre-
sentó 23% de la mortalidad de pavos y más de medio millón
de dólares (EUA) en pérdida de ingresos en aquel estado.
Después de 1971, hubo un descenso espectacular en la
incidencia; menos de 1% de la mortalidad total en pavos se
debió a EC. El último foco de infección lo eliminaron
durante 1976, mediante despoblación controlada y descon-
taminación con un periodo de descanso entre el restableci-
miento de las parvadas. Desde 1977 no se han comunicado
brotes en Minnesota (37). En otras zonas geográficas, la EC
continúa siendo una causa de muerte. Una vez que la EC se
introduce en zonas de concentraciones altas de pavos duran-
te todo el afto no se elimina fácilmente y se encuentra a
menudo en aves jóvenes.
digestivas, estos órganos son altamente lábiles al daño, lo
cual puede conducir a una deficiencia inmunitaria subse-
cuente y a una mayor susceptibilidad a otro tipo de enfer-
medades infecciosas.
Las vías digestivas pueden afectarse por una variedad
de agentes infecciosos, pero los virus originan la mayor
parte de las infecciones primarias que tienen el mayor im-
pacto en la salud y desempeño de la parvada. Por desgracia,
es limitado el conocimiento acerca de las enfermedades
virales de las vías digestivas, en comparación con su impor-
tancia como limitantes de la producción. Algunas enferme-
dades están bien definidas de manera parcial, como las
originadas por virus que se estudian en este capítulo y en
Infecciones por adenovirus (capítulo 23), aunque todavía
queda mucho por comprender. Las causasde la mayor parte
de las enfermedades de estas vías se desconocen; con fre-
cuencia la enfermedad puede ser tan frecuente y leve que
se desarrolla sin que se reconozca. En el capítulo 37 se
puede encontrar información acerca de estas enfermedades
de etiología desconocida.
Mientras exista una gran cantidad de problemas inheren-
tes al estudio de las enfermedadesde las vías digestivas, debe
desarrollarseun esfuerzo conjunto para comprenderlas mejor
y desarrollar estrategias eficientes de prevención y control.
K. ~ Nagarajay B.S.Pomeroy
HISTORIA
Petersony Hymas (38), describieron una enfennedad de pavos
no conocida llamada localmente como "fiebre de lodo",
con caracterlsticas generales de la pulorosis y la hablan
observado en el estado de Washington durante los siete años
anteriores. Un brote extenso de EC ocasionó pérdidas inten-
sas en pavos jóvenes en Minnesota durante 1951 (41). Se
habla reconocido de manera esporádica un padecimiento
similar en parvadas de pavos en pastoreo durante varios
años antes. Posterionnente, una EC, parecida a la enfenne-
dad de Minnesota, se reconoció en otras zonas productoras
de pavos de EUA y Canadá (19, 50), donde se presentaron
como un problema serio en pavos jóvenes.
Los estudios de la etiologla de la EC se extendieron a
lo largo de un periodo de 20 años y se hallaron varios
patógenos relacionados con brotes de campo incluyendo
vibrio, reovirus, enterovirus y papovirus, pero ninguno tuvo
la capacidad de reproducir la EC de manera experimental
(12,21,48,52,55,57), Adams y Hofstad (1) reprodujeron
por primera vez EC con un virus propagado en embrión.
 Infeccionesentéricasvira/es. 703

INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN

Hay informes de EC en varios estados en EUA, Canadá y

Australia, pero no en zonas de crianza de pavos en Europa.
Las enfermedades entéricas de causa indeterminada que
pueden incluir a EC, ocasionaron más de 50% de los casos
de enteritis comunicados en EUA y en Canadá (véase tam-
bién capítulo 37). Se produjeron más brotes en zonas en las
cuales se practican crianzas múltiples y producción de pavos
durante todo el año.

. ETIOLOGíA
Clasificación

El patógeno causal es un coronavirus (33, 45). La caracte-

rización mediante microscopia electrónica (ME) de concen-
trados de gradiente de densidad de glucosa de densidad
flotante 1.16 a 1.24 g/mL, mostraron una partícula de
135 nm (límites 50 a 150 nm) de diámetro con una envoltura
que manifestaba una corona de proyecciones en forma de
pétalos (figura 27-1). El coronavirus del pavo (TCV) reac-
cionaba de manera específica con anticuerpos en suero
hiperinmunitario, pero no con suero normal y anticuerpos
contra cuatro distintos coronavirus. La transmisión de ME
del intestino de pavipollos infectados y embriones de pavo,
mostró gemación de pequeñas partículas envueltas al inte-
rior de cisternas recubiertas por membranas dentro del
citoplasma de células epiteliales (3).
Figura 27-1. Virus de EC de pavo. Tres partículas típicas de
Las propiedades fisicoquímicas del TCV cultivado en intestino de embrión de pavo infectado, que ilustran las
huevos de pavo embrionados indican que contiene RNA (11). proyeccionessuperficialesen forma de pétalos caracteristicos
El tratamiento con cloroformo a 4 °C durante 10 minutos de los coronavirus Las partículas tienen diámetros variables,
inactiva al virus. No hay reducción en infectividad a pH 3 a 50 a 150 nm; pueden parecer huecas. 200 OOOx.(Ritchie.)
22 °C durante 30 minutos. El virus resiste a 50 °C durante
una hora, aun en presenciade sulfato de magnesio 1 M. en huevosde pavo sin pérdidade patogenicidadpara los
Tanto los aislamientos de TCV de Minnesota como de pavosjóvenes.
Quebec, aglutinan eritrocitos de conejo y cobayo, pero no
de ganado bovino, caballo, oveja, ratón, ganso, mono, gallo Cultivos celulares
o pollo. Se encontró que los aislamientos de TCV de Quebec Se han hecho intentos por cultivar a TCV en una amplia
se relacionan de manera estrecha con la cepa Minnesota variedad de cultivos celulares (26, 34). El coronavirus del
de TCV y con la cepa Mebus de coronavirus del bovino (9), pavo se ha propagado de manera seriada en células HRT -18,
mediante ME inmunitaria, hemaglutinación-inhibición y que es una línea celular derivada de adenocarcinoma rectal
Westernblot. humano (8). Cuando se inoculan con TCV, los fibroblastos
En los estudios sobre aislamientos de TCV de varios de embrión de avestruz desarrollan efectos citopáticos (46).
estadosde EVA, se mostró una relación inmunológica cercana Se ha observado la supervivencia del TCV en cultivos de
entre ellos (42) pero ningún vínculo con un reovirus aislado órganos (4) y de células (13) por hasta 120 horas, aunque
causantede enteritis intensaen avesdomésticasen Georgia(56). aparentemente no se originó multiplicación del virus. Hay
interferencia in vitro contra el virus de enfermedad de
Sistemas de huésped de laboratorio Newcastle con los cultivos de células de intestino de em-
brión de pavo infectados con coronavirus in vivo, una prueba
Embriones de pavo y pollo con valor potencial para identificación rápida del TCV (10).
El TCV puede cultivarse en embriones de pavo mayores de
15 dias de edad y en huevos de gallina de más de 16 dias
cuando se inocula en la cavidad amniótica (1, 32, 33, 34). . PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Tan pronto como se infectaron embriones de pavo a los 23
a 24 dias de edad, el patógeno serecuperó del intestino, yema Huéspedes
y bolsa de Fabricio. Los pavipollos nacidos de embriones
inoculados desarrollaron EC y murieron (13). Se practicaron La EC afectaa pavosde todasedades.Pollos (26, 41,50),
un centenar de pases del aislamiento de TCV en Minnesota faisanes(26), gaviotas (26), codorniz común (24) y los
704 . Enfermedades de las aves
cricetos (24) son refractarios a la infección. Recientemente
se ha identificado en aves corredoras una enteritis de la
cual se sospechaque sea originada por coronavirus (20, 25),
pero se desconoce si ésta tiene alguna relación con ECo
Transmisión
La EC se transmite fácilmente utilizando material intestinal
no filtrado y filtrado por las vías oral y rectal. Los filtrados
administrados intraperitonealmente reproducen la enferme-
dad, pero la inoculación intramuscular y subcutánea no
afecta a los pavipollos. Las suspensiones de corazón, híga-
do, bazo, riñón y páncreas de pavos infectados,no provocó
EC cuando se administró oralmente a pavipollos de un día
de edad. Los filtrados sin célula de la bolsa de Fabricio de
aves infectadas fueron patógenos para los adultos (31).
En condiciones naturales la EC se propaga con rapidez a
través de la parvada y de una a otra en la misma granja.
Evidencia circunstancial indica que la EC se propaga de
granja a granja por medio del personal, equipo y vehículos. Las
aves de vuelo libre pueden actuar como vectores mecánicos.
No hay evidencia de que laEC se transmita en el huevo,
pero puede introducirse la infección en pavipollos en una
incubadora por contaminación.
El TCV se excreta por las evacuaciones de pavos
recuperados de EC durante varios meses, y continúa viable
en vías intestinales almacenadas a -20 °C o menos du-
rante más de cinco años. El TCV se destruye fácilmente
mediante limpieza y prácticas sanitarias. En el campo sólo
puede eliminarse en instalaciones que se puedan lavar y
desinfectar y donde se ha permitido que permanezcan vacíos
durante cuando menos 3 a4 semanas antes de reintroduciraves.
El TCV puede sobrevivir en granjas, patios y campos de año
a año aunque se hayan despoblado de pavos (41).
Periodo de incubación
El periodo de incubación típico es de 2 a 3 días, pero puede
variar de l a 5 días; de ordinario se desarrollan signos
clínicos dentro de un plazo de 48 horas.
Signos
En los pavipollos jóvenes y pavos en crecimiento, la EC se
desarrolla súbitamente; hay depresión, temperatura corporal
subnormal, descenso en consumo de alimento yagua, pér-
dida de peso corporal y evacuaciones espumosaso acuosas.
Los pavipollos pían de maneraconstante,seagrupany buscan
calor adicional. En los pavos en crecimiento, la parvada se
deprime y las aves enfermas muestran oscurecimiento de la
cabezay piel acompañadospor caídasde las alas, espalda ar-
queada y cabeza retraída. Las evacuaciones pueden ser de
color verde pardo y contienen hilos mucosos y cilindros. Al
progresar la enfermedad, las evacuaciones contienen prin-
cipalmente uratos. Cuando se afectan las pavas repro-
ductoras, se nota un patrón de enfermedad similar al que se
manifiesta en los pavos en crecimiento junto con un descenso
rápido en la producción de huevo y cascaronesyesosos (41).
Durante la EC experimental en pavos blancos media-
nos de 8 a 10 semanas de edad, las reducciones en peso
corporal, ingestión y excreción de materia seca yagua, y la
(Capítulo27)
temperatura rectal, fueron comparables a las observadas en
pavos con ayuno controlado (17). El curso clínico de la EC
a menudo se extiende a lo largo de un periodo de 10 a
14 días. Las aves pueden requerir varias semanaspara recu-
perar el peso perdido. En las aves maduras, en particular en
los machos, algunas nunca recuperan el peso de manera
satisfactoria y hay una desigualdad general en la parvada.
Morbilidad y mortalidad
La morbilidad, que se acerca a 100%, con pérdida de peso
que depende del grado en el cual las aves dejan de consumir
los alimentos yagua, es típica de la EC. La pérdida por
morbilidad puede ser elevada debido a la pérdida de peso,
aves de poco crecimiento e incapacidad de la parvada para
crecer a una velocidad normal. Experimentalmente, las
pérdidas en pavipollosjóvenes varían de 50 a 100%. En aves
de mayor edad (6 a 8 semanas), la mortalidad puede acer-
carse a 50%. En la EC de ocurrencia natural, las pérdidas
varían de 5 a 5~% o de manera ocasional, aún más. En pavos
jóvenes (4 a 8 semanas)la mortalidad se puede conservar al
mínimo si se suplementa calor adicional. En pavos en
pastoreo de ocho semanaso mayores, la pérdida puede ser
baja, pero depende de condiciones ambientales. En un clima
adverso, las pérdidas pueden ser tan altas como de 25 a 50%.
Los polluelos infectadostienen un aumento en el número
de bacterias coliformes, clostridios y bacterias no fermen-
tadoras de lactosa (30). Los pavipollos gnotobióticos sólo
presentaron un retraso leve de peso, mientras que los con-
vencionales inoculados con filtrados intestinales provenientes
de los gnotobióticos infectados, padecieron una enfermedad
grave. En los gnotobiotes inoculados con filtrados intesti-
nales y bacterias entéricas comunes, también hubo pérdidas
más intensas que los inoculados sólo con filtrado (26).
Lesiones macroscópicas
Estas lesiones se observan de manera principal en las vías
intestinales. El contenido del duodeno, yeyuno y ciego es
acuoso y gaseoso.El duodeno puede encontrarse inflamado,
pálido y flácido (figura 27-2). Puedehaber moco gelatinoso y
a vecescilindros. El ciego estádistendido y lleno de contenido
acuosode color amarillo pardo con un olor fétido. Se aprecian
pequeñas hemorragias petequiales en la mucosa intestinal.
El músculo de la pechuga suele ser oscuro y deshidra-
tacto, y la canal generalmente está emaciada. De ordinario,
los órganos internos son normales, pero en ocasiones se
observan anormalidades. El páncreas puede tener un aspec-
to yesoso cretáceo con múltiples focos blancos. En ocasio-
nes hay depósitos de uratos en los riñones y uréteres. El bazo
es más pequeño que lo normal (41).
Histopatologia
Hay exudado de células mononucleares intraluminales en
el área duodenoyeyunal de los pavos infectados de manera
experimental y espontánea (23). Los estudios histopatoló-
gicos de pavipollos de 18 días de edad infectados de manera
experimental con preparados de virus más purificados mos-
traron lo siguiente: a los dos días posinfección (Pl), concen-
traciones notables de células caliciformes en las puntas de

Figura 27-2. Pavipollo inoculado por vía oral con virus de la
enteritis coronaviral del pavo a los siete días de edad, al cual
se le practic61a necropsia a los cuatro días PI. Obsérvese el
duodeno inflamado, pálido y flácida.
las vellosidades, células epiteliales cúbicas sin microvello-
sidades, infiltración de la lámina propia con células mono-
nucleares, y separación del epitelio de la lámina propia; a
los tres días, casi todas las células caliciformes habían
desaparecido y las células epiteliales estaban "deslavadas"
(2). Disminuyó el diámetro transversal del intestino junto
con una reducción significativa de la proporción vellosida-
des a cripta (22). Las lesiones fueron muy características en
el yeyuno, pero también se observaron en duodeno, íleon y
ciego. Durante las siguientes dos semanasreaparecieron las
células caliciformes, las células epiteliales recuperaron sus
microvellosidades y densidad normales, y la infiltración de
la lámina propia cedió gradualmente. El número de células
argentafines disminuyó de manera gradual hasta el séptimo
día, retornando a lo normal a los 21 días.
La inanición provocó signos similares y lesiones ma-
croscópicas en las vías intestinales (17), pero no alteraciones
histopatológicas (2, 14).
La ME de transmisión de pavipollos infectados, corro-
boró los hallazgos histopatológicos, pero también mostró
mitocondrías lesionadas, producción perturbada de mucina
y replicación viral (3). Las alteraciones ultraestructurales
incluyen un acortamiento notable de las vellosidades, pér-
dida de microvellosidades, descamación epitelial y hemo-
rragia en yeyuno, íleon y ciego (3, 43).
Las alteraciones intestinales de los pavos jóvenes in-
fectados, detectadas mediante rastreo con ME, se inician un
día después de la infección, progresan hasta el día tres y
regresan durante los días 4 y 5. A los 10 días PI, los tejidos
fueron similares a aquéllos en los testigos. Las diapédesis y
la enteritis catarral presentaron un cuadro notable con el
rastreo con ME en comparación con las lesiones confusas
que se aprecian con la microscopia lumonisa (22).
En estudios combinados con anticuerpo s fluorescentes
(AF) y transmisión con ME de muestras intestinales secuen-
ciales de embriones de pavo y pavipollos infectados con
TCV (43), se detectaron por primera vez antígenos de
coronavirus a las 12 horas en unas cuantas células en la base
Infeccionesentéricasvira/es. 705
de las vellosidades. Hacia las 24 horas, las vellosidades
estabanacortadas en grado muy manifiesto y se observaban
células inmunofluorescentes a lo largo de la totalidad de las
vellosidades. Para las 120 horas, las vellosidades habían
retornado a lo normal, pero persistía fluorescencia específi-
ca en grupos pequeños de células situadas al azar en las
vellosidades y en las criptas hasta las 336 horas posteriores
a la infección. Se detectaron partículas de virus de las 24 a
las 96 horas después de la inoculación.
Hematología
Se han descrito las alteraciones hematológicas en la EC,
pero no son consistentes,excepto para la neutrofilia (23,47).
Diferentes investigadores encontraron tanto linfopenia como
linfocitosis, con o sin monocitosis. Otros cambios en los pará-
metros hematológicos (hipoproteinemia, hopoalbuminemia,
hemoconcentración) resultaron aparentementepor el ayuno
más que por la infección. En los pavos recuperadosaumentaron
las concentracionesde alfa y garnma globulinas (42).
Inmunidad
Activa
Los pavos que se habían recuperado de la EC experimental,
desafiados de 3 a 4 semanas más adelante, o después,
resistieron el desafio (49). Los pavos que sobrevivieron a la
infección experimental a los cuatro días de edad y fueron
desafiados a las 11 y 22 semanas no mostraron signos
clínicos. Se observaron lesiones macroscópicas, y las prue-
bas de AF en cortes intestinales tomados a los 3 a 7 días
después de la infección fueron positivas en los grupos con-
trol, pero negativas en los grupos inmunes (42). Las observa-
ciones de campo indicaron que parvadas que se habían
recuperado antes de EC eran resistentes a ataques subse-
cuentes (41). Hubo IgM e IgG en la fase aguda y fracción de
IgA a los 14 días PI, pero a los 21 sólo había IgG (5).
Las secreciones intestinales y la bilis de las aves afec-
tadas contuvieron IgA secretora contra antígeno coronaviral
por cuando menos seis meses (27). La localización tisular
de anticuerpos secretoresen el intestino de aves recuperadas
se demostró por medio de inmunofluorescencia (29).
Las respuestas inmunitarias mediadas por células en
pavos infectados con TCV pueden ser importantes para
determinar la inmunidad contra la infección (28).
Pasiva
Los pavipollos que recibieron suero de aves recuperadas
subcutáneamente y que luego se expusieron a infección
experimental no estuvieron protegidos (41). Cuando los pa-
vipollos de parvadas de reproductoras susceptibles y recu-
peradasfueron desafiadoscon filtrados de material intestinal
infectado, tuvieron poca o ninguna protección (53).
DIAGNÓSTICO
En los pavos de cualquier edad, los signos típicos con
lesiones macroscópicas y microscópicas características son
706 Enfermedades de las aves
sugestivos de EC, pero no diagnósticos. El material intesti-
nal del intestino delgado, ciego y bolsa de Fabricio puede
pasar a través de una membrana filtrante de 220 o 300 nm
de porosidad, inyectarse en huevos de pava embrionados
(mayores de 15 días) o en pruebas de infectividad de pavi-
pollos de 1 a 4 días de edad. Lo primero se ha usado para el
cultivo regular de aislamiento de campo (34). Pueden
utilizarse cortes de vías intestinales de casos de campo y
pavipollos y embriones inoculados para la prueba AF di-
recta. Es más sensible una ELISA de doble anticuerpo que la
microscopia electrónica para detectar coronavirus en el
contenido intestinal proveniente de pavipollos con diarrea (6).
Inmunología y serología
Procedimiento de anticuerpos fluorescentes
La prueba de AF directa es sumamente útil para detectar
TVC en el epitelio intestinal de 1 a 28 dias después de la
infección de casosde campo, embriones de pavo infectados y
pavipollos. La prueba AF indirecta detectaráanticuerposen el
suerodesde9 hastacuandomenos 160diasposterioresa la infec-
ción. Estaspruebaspermiten la detección de parvadasclinica-
menteafectadas,recuperadasy portadoras(34,35,36,37).
Neutralización del virus
Las pruebas se pueden efectuar con el empleo de ho-
mogeneizado intestinal de embrión de pavo como fuente de
virus, pavipollos de l a 4 diasy la muestrade suerosospechoso.
El virus tiene de ordinario un título de 5log]o dosis infectantes
de pavipollo (DIP)/mL. Las muestrasde suero mezcladasde
pavosrecuperadossuelentenerun indice de neutralización(IN)
de 2 a 3 loglo DIP. Las muestrasde suero mezclado de pavos
susceptiblessuelentener un IN de O a Iloglo (42,44).
Microscopia electrónica
El examen del contenido intestinal por medio de ME directa
con tinción negativa, puede proporcionar un diagnóstico
preliminar de EC o la identificación de otros virus entéricos.
Muchas veces, se observan partículas semejantes a corona-
virus, supuestamente detritos celulares, en especial cuando
se prepara el intestino total para examen. Esto, junto con la
naturaleza pleomórfica del virus, puede hacer dificil el
reconocimiento morfológico definitivo del TCY. El corona-
virus se reconoció con facilidad mediante ME directa des-
pués de precipitación con polietilenglicol que por
ultracentrifugación (7). La falla en la identificación de los
coronavirus en la ME no descarta la posibilidad de EC. Debe
hacerse un diagnóstico final de EC por medio de procedi-
mientos de AF o NY.
Diagnóstico diferencial
En los pavipollos jóvenes, la EC debe diferenciarse de la
inanición; privación de agua, infecciones intestinales vira-
les, bacterianas y de protozoarios. Las parvadas medicadas
pueden tener candidiasis secundaria. En las aves en creci-
miento inmaduras, se encuentran números crecientes de
tricomonas en el contenido del ciego y del recto. La función
que tiene en los brotes naturales no se conoce. Debe elimi-
narse la posibilidad de infecciones inespecíficas cono~idas
(Capítulo27)
(por ejemp.lo,erisipela,cólera aviar e histomoniasis)por
mediode los métodosdiagnósticosapropiados.
TRATAMIENTO
No se ha encontrado algún régimen de tratamiento
que sea por completo eficaz para prevenir la EC. Los anti-
bióticos y otros fármacos ayudan a reducir la mortalidad,
muy probablemente mediante el control de las infecciones
secundarias. El tratamiento oral individual de pavo con
penicilina, clortetraciclina y oxitetraciclina (38), y el trata-
miento con penicilina, clortetraciclina, oxitetraciclina y es-
treptomicina en los alimentos yagua de bebida fueron
eficaces para reducir las pérdidas por mortalidad, pero
tuvieron poco efecto en la morbilidad (39, 40, 41, 51). Tres
nitrofuranos tuvieron valor profiláctico en infecciones ex-
perimentales, porque redujeron la mortalidad pero sin efecto
alguno en la morbilidad (54). Én EUA estos productos ya
no están aprobados para utilizarse en aves.
La alimentación forzada de las aves en condiciones de
laboratorio no produjo efecto benéfico (15, 16) como tampoco
el uso de reemplazadorde leche, electrólitos y glucosa (18).
El tratamiento empleado de manera común en los
brotes incluye:
1. En la caseta de crianza, proporcionar calor adicional
hasta que las aves estén cómodas, luego disminuir la
temperatura de modo gradual al mejorar la parvada. Las
aves en pastoreo necesitan protección del clima adverso.
2. Reemplazador de leche de ternera, se usa en mezcla
fresca, todos los días alrededor de 11.3 kg/378 L en agua
de bebida.
3. Se agrega a la suspensión de leche cloruro de potasio
(KCL), 450 g/378 L de agua para beber.
4. Se agregaun antibiótico al agua para beber a la concentra-
ción más alta recomendada.Pueden utilizarse neomicina,
oxitetraciclina, clortetraciclina, estreptomicina, penicilina
o bacitracina.
5. Ya que suele desarrollarse micosis intestinal secundaria
despuésde concentraciones altas de antibióticos, se pue-
de proporcionar sultato de cobre en el agua. En el
alimento se puede utilizar micostatina, en caso de que se
encuentre aprobada para este uso.
6. El agua para beber medicada se usa 4 a 5 días, y luego
se administra agua sin tratamiento un día y la medica-
ción se repite 4 a 5 días adicionales. De ordinario, se
necesitan cerca de 10 días antes de que la camada mejore
la ingestión de alimento yagua.
PREVENCiÓN Y CONTROL
Procedimientos de manejo
La prevención es el único medio para lograr el control de la
EC. La industria de pavos de Minnesota eliminó la EC

mediante despoblación controlada y descontaminación de
las instalaciones de los pavos y áreas circundantes con un
periodo de descanso antes de volver a utilizarlos (37).
Las granjas que han tenido parvadas con EC necesitan
despoblarse por completo de todos los pavos y otras aves
domésticas, continuando con limpieza y desinfección de las
casetas, equipo y área alrededor de los edificios perma-
nentes. Un periodo de despoblación de 3 a 4 semanas es
altamente conveniente antes de restablecer la población, ya
que las heces de las aves portadoras continúan siendo la
fuente primaria de infección. La muerte del virus en las he-
ces y en la cama probablemente se produce con mayor
rapidez durante el verano que el invierno.
LaEC sepuede introducir en una granja de pavos desde
REFERENCIAS
Infeccionesentéricasvira/es. 707
fuentes externas. Las observaciones señalan a los camiones
de procesamiento, carga, equipo y personal que se despla-
za de una granja a otra sin precauciones apropiadas. Tam-
bién pueden estar implicados otros vectores en la transmisión
de infecciones activas a parvadas nuevas en el área.
Inmunización
Los pavos que se recuperan de la EC son inmunes al desafio,
pero continúan siendo portadores durante toda la vida. No se
dispone de alguna vacuna autorizada.
Se recomienda un programa de exposición sólo después
de que los otros métodos de control han fracasado, y sólo en
granjas y en zonas, donde la EC es un problema continuo.
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INTRODUCCiÓN
En la actualidad se ha establecido a los rotavirus como una
causa importante de enteritis y diarrea en una gama am-
plia de especies de mamíferos, incluyendo al ser humano
(70). La infección por rotavirus en especies aviares fue
comunicada por primera vez en 1977 por Bergeland y colabo-
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(Capítulo27)
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MS. McNu/ty
mente inriistinguibles de rotavirus en el contenido intes-
tinal de pavipollos con evacuaciones acuosas y aumento
en la mortalidad. Desde entonces, se ha vuelto apa-
rente que los rotavirus infectan a múltiples especiesde aves
domésticas.
Como sucede con los mamíferos, la infección por
rotavirus en especies aviares muchas veces se vincula con
brotes de diarrea. La importancia económica de la enteritis
rotaviral en la industria avícola aún no se define. Dero Dor
 Infeccionesentéricasvira/es. 709

analogía con la situación en los mamíferos, es probable que aviar grupo A con densidades de 1.347 y de 1.365 gimL,
sea significativa. Algunos rotavirus de mamíferos tienen respectivamente (12). Hay desacuerdo acerca del arreglo
capacidad limitada para infectar a otras especies de mamí- preciso de los capsómeros en los rotavirus. Se han sugeri-
feros, y los rotavirus de pavos y faisanes pueden infectar do modelos que comprenden un arreglo icosahédrico de 32
pollos (74). Existe un informe del aislamiento de un rotavi- (49), 180(60),320(13)y 132(55)capsómerosenlacubierta
rus grupo A similar a las aves proveniente de un becerro con interior de la cápside.
diarrea (9); sin embargo, tal vez resulte poco frecuente la
transmisión interespecie de rotavirus entre aves y mamífe- Composición quimica
ros y viceversa.
En esta sección, el término rotavirus abarca aquellos Como sus contrapartes de los mamíferos, los rotavirus
virus descritos como rotavirus atípicos y virus similares a aviares poseen un genoma de RNA de tira doble constituido
los rotavirus. por 11 segmentos que van desde 0.2 x 106 a 2.1 x 106 en
peso molecular(I,4, 11, 16, 17, 18, 19,31,37,39,43,56,68,
69,73).
Se detectaron 10 polipéptidos virales principales
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN en células MA 104 infectadas con un rotavirus de pavo.
Tres polipéptidos,designadoscomo VPI, VP2, y VP6, con
pesos moleculares aproximados de 125, 100 Y 45 kD, se
La enteritis por rotavirus se ha descrito en pavipollos en el
Reino Unido (22,33,34), EUA (5, 11,56,73) Y Francia (2).
El aislamiento de rotavirus a partir de, o la detección de, en
heces de pollo se ha documentado en Argentina (4), Bélgica
(41), Brasil (1), Reino Unido (34, 36, 37), EUA (73) y la
antigua Unión Soviética (3). Se ha informado deanticuerpos
rotavirales en pollos de Japón (57), patos en el Reino Unido
(34) y palomas en Bélgica (72). El rotavirus se detectó en
heces de gallinas de Guinea con enteritis transmisible en
Italia, pero es incierta la función etiológica que tiene (50).
Se han hallado rotavirus en heces de polluelos de faisán
enfermos en Italia (14), el RU(16, 17) Y EUA (53, 73)y se
aislaron de heces de patos (61,71) Y pichones (19, 43)
en Japón y el Reino Unido. Se aisló un rotavirus mortal en
embrión de pollo del hígado y del intestino delgado de
un periquito en Inglaterra (18). Esta evidencia sugiere
que los rotavirus tienen una distribución mundial en una
amplia variedad de especies aviares.

. ETIOLOGíA
Clasificación
Los rotavirus se clasifican como un géneroen la familia
Reoviridae.

Morfología
Las partículas intactas de rotavirus tienen una cápside de
doble cubierta y miden alrededor de 70 nm de diámetro.
Se han descrito como similares a los reovirus, pero pueden
distinguirse de ellos por su borde exterior liso más clara-
mente definido (figura 27-3). La cubierta exterior de la
cápside puede perderse produciendo partículas de cubierta
simple no infectantes o de poca infectividad (7) que semejan
orbivirus y son cerca de 10 nm menores que los viriones
intactos (figura 27-3). Las partículas de virus de pavo de Figura 27-3. Partículas de rotavírus en heces de pollos que
muestran partículas intactas con bordes exteriores lisos y
cubierta doble y simple tienen densidades en cloruro de ce-
partículas con bordes cerrados (flechas), que carecen de
sio de 1.34 y 1.36 g/mL respectivamente (29). Se informó
cubierta exterior de cápside. B. Reovirus aislados de heces
que las partículas de rotavirus grupo D de cascarón doble y de gallina de Guinea. Se pueden diferenciar las partículas in-
sencillo, originarias de un faisán, eran mayores a 80 nm tactas de rotavirus y reovírus por el margen exterior más
y 70 nm, respectivamente, que aquéllas de un rotavirus diferencíado, liso del rotavirus. Tinción, metílamina tungstato.
710 . Enfermedades de las aves (Capítulo27)

relacionaron con lacápside interior. Los polipéptidos VP3,
VP4, VP5 y VP7, con pesos moleculares de 90,88,54 a 55
y 37 kD formaron parte de la cubierta exterior del cápside.
El polipéptido de 37 kD era glucosilado, y los dos polipép-
tidos no estructurales (30 y 28 kD) también se identificaron
como glucoproteinas (28).
Replicación viral
La morfogénesis de los rotavirus de pavo y pollo se ha
investigado mediante cortes delgados con ME (31, 37).
La replicación del virus se efectúa en el citoplasma. Tanto
en los cultivos celulares como in vivo, las porciones centra-
les del virus están constituidas por matrices granulosas
de material precursorviral (viroplasma), que está libre en
el citoplasma. Las partículas de virus en desarrollo son
liberadas hacia el interior de la cisterna dilatada del retículo
endoplásmico rugoso. Algunas partículas se presentan
como gemaciones a través de áreas libres de ribosomas del
retículo endoplásmico, adquiriendo una envoltura durante
el proceso (figura 27-4). El virus es liberado por medio de
lisis celular.
Resistencia a sustancias quimicas
y agentes físicos
Hay poca información publicada respecto a la resistencia de
los rotavirus aviares a las sustancias químicas y a la inacti-
vación flsica. Dos aislamientos de rotavirus de pavo resul-
taron estables al tratamiento con cloroformo durante 30 mi-
nutos y a pH 3 durante dos horas. El calentamiento a 56 °C
durante 30 minutos disminuyó la infectividad de ambos
virus 100 veces, tanto en presencia como en ausencia de
iones magnesio (29). De manera parecida, un rotavirus de
paloma fue estable al tratamiento con éter, cloroformo y
desoxicolato de sodio (43).
Clasificación de la cepa
La gran mayoría de los rotavirus de los mamíferos compar-
ten un antigeno de grupo. Éstos se han denominado rotavi-
rus tipo A o convencionales para diferenciarlos de los
llamados rotavirus atipicos, que no tienen este antigeno.
Los rotavirus atipicos se han dividido además en grupos B,
C, O y E con base en la posesión de antigenos de grupo
distintos y por análisis terminal de huellas digitales del RNA
viral (51, 52).
Algunos rotavirus aviares muestran relaciones antigé-
nicas con rotavirus de mamíferos del grupo A, mediante
inmunotluorescencia cruzada con el uso de antisuero hiper-
inmunitario o de convaleciente (34, 36, 65, 73). Los rotavi-
rus aviares relacionados de manera antigénica con los
rotavirus del grupo A de los mamíferos, se conocen como
rotavirus aviares del grupo A.
Originalmente se supuso que esta relación se produ-
cia al compartir el antigeno de grupo A del rotavirus de
mamífero, pero trabajos más recientes,con el uso de anticuer-
pos monoclonales, sugieren cierta relación más compleja.

Figura 27-4. Micrografía electrónica de cultivo de célula del hígado de embrión del pollo 48 horas después de infección con
rotavirus de pavo. Se ve parte de citoplasma de una célula infectada, con viroplasma (Vp) que contiene porciones centrales
del virus y partículas de vírus que ganan envolturas por gemación (flechas pequeñas) del retículo endoplásmico rugoso y
material de inclusión del tipo 2. También hay partículas de virus no envueltas (flechas grandes).
 Infeccionesentéricasvira/es. 711

Algunos anticuerpos monoclonales específicos para el rota- sis RNA derotavirus de pavo y pollo (68) (figura 27-5). Los
virus aviar VP6 del grupo A (la principal proteína de cápside rotavirus pertenecientes a los electroferogrupos 1, 2, 3 Y 4
interna del virus) reaccionan con todos los rotavirus fueron detectados en pollos, mientras que los electrofero-
de mamíferos y aviares del grupo A, mientras que otros sólo grupos 1, 2, 3 Y 5 se encontraron en pavos.
reconocen a los rotavirus aviares del grupo A (25, 44). Es interesante señalar que se encontró que cuatro ais-
De manera inversa, otros anticuerpos monoclonales que lamientos representativos, cada uno perteneciente a electro-
reconocen rotavirus de mamíferos del grupo A, no recono- ferogrupos de pollo distintos, también pertenecían a distinto
cen a los rotavirus aviares del grupo A (15, 23). De este serogrupo (40). Además, rotavirus del grupo D de pollos y
modo, parece que existen epitopes en VP6 de rotavirus faisanesde EUA tienen un patrón de migración de segmentos
aviares grupo A y de mamífero, que son diferentes del de RNA similar al rotavirus de pollo del grupo D (12, 37,
,determinante antigénico común a todos los rotavirus de ma- 40,66,68). Esto sugiere que el agrupamiento electroforético
míferos del grupo A. Los rotavirus de mamíferos del grupo puede ser un indicador útil de diferencias del grupo antigé-
A se pueden clasificar de manera adicional en subgrupos. nico. Será interesante ver si los virus de pavo de EUA con
La evidencia inicial sugirió que los rotavirus aviares del perfiles de genomas similares a los del electroferogrupo 3
grupo A no pertenecían al subgrupo de rotavirus de mamí- (26, 66), o sea, los rotavirus atípicos, están vinculados
feros (15, 23, 25, 63), pero investigaciones recientes de- antigénicamente con los rotavirus de pollo del RU con
muestran que los rotavirus aviares de palomas, pavos y perfiles similares.
pollos reaccionan con los anticuerpos monoclonales del En cada electroferogrupo se describieron varia-
grupo A especificos para el subgrupo 1, los cuales detectan ciones menores en rotavirus de pavo y pollo del RU, deno-
a antígenos de rotavirus de mamífero similares (44). minados electroferotipos (68). Se han descrito tambén
Además de los rotavirus aviares del grupo A, se han variaciones semejantes en rotavirus de pavo en EUA
identificado en pollos otros tres serogrupos antigénicamente (26, 67). Dichas variaciones pueden ser de utilidad para
diferentes de rotavirus (40). El virus prototipo de uno de es- clasificar cepasde rotavirus, aunque las diferencias electrofo-
tos grupos, el aislamiento 132 de pollo, se ha clasificado réticas menores no necesariamente implican diferencias se-
como un rotavirus del grupo D (52). Hasta el momento, sólo rotípicas (29).
se han descrito rotavirus del grupo D en especies aviares. Algunos rotavirus aviares del grupo A y D aglutinan
Los virus similares a rotavirus de los pavos (56, 65, 66), una variedad de eritrocitos aviares y mamíferos (12, 20, 29,
están vinculados antigénicamente por inmunofluorescencia 43). Las pruebas de hemaglutinación y de inhibición de la
cruzada con el aislamiento de rotavirus 132 del pollo (32) y
también deben clasificarse como rotavirus del grupo D.
De manera similar, también se ha clasificado a un virus de
faisanes semejante a los rotavirus como un rotavirus
del grupo D (12). La relación antigénica de los otros dos
serogrupos de pollo con los grupos B, C y E de los mamí-
feros aún no se investiga. Es posible que representen dos
grupos nuevos. Se ha identificado en pavos en EUA (66) un
serogrupo aviar antigénicamente distinto de los grupos A y
D Y se le ha designado como rotavirus atípico.
Hay información limitada de los antígenos aviares de
tipo rotavirus. Con el uso de pruebas de neutralización
de foco fluorescente, se han reconocido tres serotipos en un
conjunto de aislamientos de rotavirus de grupo A aviario en
6 pavos y 2 pollos (36). Sin embargo, con el empleo de una
prueba de reducción de placa más sensible, dos de los virus
clasificados como serotipos distintos tenían una relación
primaria de cepa (23). Considerando la diversidad serotípica
de los rotavirus del grupo A de mamíferos (8, 23), se anticipa
que se identificará entre los rotavirus aviares una diversidad
similar de serotipos.
El análisis del patrón de migración de los segmentos
del genoma, en particular el segmento 5; el triplete consti-
tuido por los segmentos 7, 8 Y 9, Y el doblete de los
segmentos 10 Y 11, después de la electroforesis con gel de
poliacrilamida, ha sido en extremo útil, tanto en la caracte-
rización preliminar de los rotavirus aviares como en la
investigación de su epidemiología. Una ventaja importante Figura 27-5. Perfiles de genoma después de electroforesis
de esta técnica es que no requiere aislamiento ni propaga- de RNA de rotavirus en gel de poliacrilamida a 5%, que
ción del virus en cultivos celulares, sino que puede efectuar- muestran perfiles típicos de electroferogrupos aviares 1 (lí-
se en virus en contenido intestinal o heces. Se reconocieron nea b), 2 (línea c), 3 (línea d), 4 (Iinea f), y 5 (línea e). Los
cinco tipos principales de perfiles de RNA, denominados segmentos del genoma están numerados 1 a 11; + indica
electroferogrupos cuando se sometieron a electrofore- bandas contaminantes no identificadas. (Avian Pathol.)
7J2 . Enfermedades de las aves
hemaglutinacióntambién puedenconstituir medios para
clasificaciónde cepas.
Sistemas de huésped de laboratorio
Los aislamientos de rotavirus de pavo y pollo se efectuaron
por primera vez en cultivos de células de riñón de pollo pri-
marias o de hígado de embrión de pollo (34, 36, 37). Desde
entonces, se han aislado rotavirus de pollos, pavos, faisanes
(73) y patos (61) en células de riñón de pollo. Aunque un
virus de pollos creció mejor en células de riñón de pollo que
en una línea continua de células renales de mono rhesus
fetal (MA 104) (45), el aislamiento primario de rotavirus de
pavo (27, 65), faisanes (14) y paloma (43) se logró en una
línea continua de células MA 104. El aislamiento de paloma
también replicó a un título más elevado en células MDBK
que en cultivos celulares de riñón de embrión de pollo (43).
Algunos rotavirus del grupo A tienen la capacidad de infec-
tar tanto a linfocitos esplénicosaviaresno estimuladoscomo a
líneas celulares linfoblastoides aviares transformadas (58).
La propagación seriada de rotavirus en cultivo celular
suele requerir tratamiento con tripsina del inóculo viral.
La mayor parte de los aislamientos no son citopáticos du-
rante el aislamiento primario; se requieren varios pasajesen
cultivos celulares antes de que se aprecie un efecto citopático.
Con excepción del aislado de rotavirus 132 de pollo (37),
los rotavirus aislados hasta la fecha de cultivos celulares han
correspondido todos a rotavirus aviares del grupo A.
Un rotavirus de periquitos fue mortal para embriones
de pollo después de la inoculación en el saco vitelino. El
pase del virus en embriones de 6 a 8 días de edad provocó
muerte 4 a 6 días después de la inoculación (18). De modo
similar, se inocularon rotavirus del grupo A de pavipollos en
embriones de pollo después de la inoculación en el saco
vitelino. Los embriones muertos se encontraron hemo-
rrágicos y con crecimiento deficiente sin alguna otra lesión
visible (11). Hasta el momento, no hay información referen-
te a la replicación de otros rotavirus aviares en embriones.
Los informes acerca de propagaciones experimentales
de rotavirus aviares en sus huéspedes naturales son múlti-
ples (42,38,50,74,75,76,77). Algunos rotavirus aviaresdel
grupo A también tienen la capacidadde infectar otras especies
de aves distintas a sus huéspedesnaturales (73, 74, 75, 77).
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Como se exponeantes,los pavos,pollos, faisanes,patos,
gallinas de Guinea, palomas y periquitos se infectan de
manera natural con rotavirus, y algunos se han infectado
experimentalmente. La mayor parte de las infecciones que
se originan de manera natural en pavos, pollos, faisanes y
patos afectan aves menores de seis semanasde edad. Para-
dójicamente, los pollos mayores (56 a 119 días) y pavos
(112 días) fueron más susceptibles a la infección experimen-
tal que las aves durante las primeras semanas de vida (74,
76). Aunque esta observación es interesante, lo referente a
la situación en campo es cuestionable, ya que la evidencia
disponible indica que la mayor parte de los pavos y de los
(Capítulo27)
pollos se habrán infectado, y se supone habrán desarrollado
bastante inmunidad antes de esa edad. Sin embargo, la falta
de resistencia a la infección con relación a la edad se ilustra
en un brote de diarrea relacionado con infección por rotavi-
rus en gallinas ponedoras comerciales entre 32 y 92 semanas
de edad (24).
Estudios longitudinales han demostrado parvadas de
pollos asaderosy de pavos que experimentan muchas veces
infecciones simultáneas o secuenciales con distintos elec-
troferogrupos de rotavirus (4O, 54, 64, 68).
Transmisión, portadores y vectores
Los rotavirus son excretados en las heces en cantidades
abundantes (76). No se dispone de información referente a
la supervivencia de los rotavirus aviares en las heces, pero
por extrapoblación a partir de los mamíferos, es probable
que seapersistente la contaminación ambiental. La transmi-
sión horizontal se ocasiona con rapidez entre aves con
contacto directo e indirecto. No se ha demostrado la trans-
misión de rotavirus por el huevo, pero la detección de
rotavirus en pavipollos de tres días de edad, hizo surgir la
especulación de que la transmisión se origina ya sea dentro
o sobre el huevo (64). No hay evidencia de un estado de
portador en aves o vectores biológicos.
Periodo de incubación, signos, morbilidad
y mortalidad
El periodo de incubación es breve. En pavos infectados de
manera experimental, se pasaron las evacuaciones acuosas
de 2 a 5 días después de la infección. Las lesiones macros-
cópicas en este momento estuvieron constituidas por pali-
dez de las vías intestinales y ciego distendido con contenido
líquido. La infección por rotavirus causó deterioro signifi-
cativo en la absorción de D-xilosa a partir de las vías
intestinales a los 2y 4 días posteriores a la infección (75).
Después de la infección experimental en pollos, se observa-
ron signos clínicos leves (38) o no hubo signo alguno (42,
74). Cuando se originaron signos, su inicio coincidió con el
momento de máxima excreción de virus hacia los tres días
posteriores a la infección. Las aves pasaron mayores canti-
dades de evacuaciones cecales y a la necropsia, los ciegos
estaban distendidos de manera anormal con líquido y
gas (38). No hubo mortalidad en pavos y pollos infectados
experimentalmente. Las gallinas ponedoras infectadas de
manera experimental con rotavirus mostraron un descenso
en la producción de huevo de 4 a 9 días después de la
infección (76). Se detectaron rotavirus en las heces de pollos
y pavos infectados de modo experimental desde las 24 horas
posteriores a la infección, y en algunas aves, la excreción
perduró por más de 16 días (38, 74, 75, 76).
En condiciones de campo, los signos clínicos relacio-
nados con la infección por rotavirus en pollo de engorda han
variado desde infecciones subclínicas hasta brotes de dia-
rrea lo suficientemente intensa para llamar la atención hacia
la cama, con su deshidratación relacionada, ganancia de
peso deficiente y aumento en la mortalidad (1, 4, 34, 36).
En los pavipollos también se han observado variaciones en
la intensidad de los signos clínicos, incluyendo una diarrea
muy leve durante la primera semana de vida, que sólo

ocasionó mortalidad en casos de picoteo de la cloaca (22);
una enfermedad más grave en pavipollos de 12 a 21 días de
edad, caracterizada por inquietud, ingestión de cama y heces
acuosas con mortalidad entre 4 y 7% (5); Y diarrea profusa
en pavipollos de 2 a 5 semanas de edad con las aves
aglomerándose, mortalidades por sofocación y falta de cre-
cimiento de los supervivientes (33). En otros brotes, los
signos predominantes han sido diarrea y cama húmeda.
Los polluelos de faisán de 2 a 3 semanas de edad en
EUA tuvieron diarrea y aumento de mortalidad vinculados
con infección por rotavirus (53). En el RU la infección por
rotavirus se relacionó con falta de crecimiento y aumento
en la mortalidad de polluelos de faisán durante la primera
semana de vida (16, 17). Seis de 20 faisanes de 2 días
de edad, inoculados con contenido intestinal que contenía
rotavirus de casos de desarrollo natural, murieron 5 a 6
días después de la infección. A la necropsia, el ciego esta-
ba distendido con material espumoso de color ocre. Había
hemorragias en las paredes cecales de varios polluelos y el
contenido intestinal era líquido (17). En Italia, faisanes
entre 6 y 40 días de edad. mostraron depresión, alas caí-
das, diarrea acuosa amarillenta y deshidratación; la mor-
talidad fue de 20 a 30% (14). La diarrea, la letargia y la
pérdida del apetito se relacionaron con infección por rota-
virus en palomas de carrera de 3 a 4 meses de edad en el
Reino Unido (19).
Las variaciones en intensidad de los signos clínicos
relacionados con las infecciones por rotavirus pueden de-
berse a diferencias genuinas en la virulencia de las cepas de
rotavirus aviares, como se ha observado para el rotavirus
bovino (6, 10) o interacción del rotavirus con otros factores,
tales como otros agentes infecciosos (21) de estrés am-
biental o ambas cosas.
La morbilidad es elevada. La mayor parte de las mues-
tras fecales que se toman al azar de aves en las parvadas
afectadas contendrá rotavirus.
Lesiones macroscópicas
El hallazgo más frecuente a la necropsia es la presencia de
cantidades anormales de líquido y gas en las vías intestinales
y en el ciego. Los hallazgos secundarios incluyen deshidra-
tación, cloacas inflamadas, anemia ocasionada por picoteo
de cloaca, material de cama en la molleja e inflamación y
formación de costras con las heces en las superficies plan-
tares de las patas (5, 22, 36, 38).
Histopatología
Los estudios de inmunofluorescencia (IF), con el uso de
pollos y pavos infectados de manera experimental con
rotavirus, han demostrado que el principal sitio de la repli-
cación viral es el citoplasma de las células epiteliales ab-
sorbentes de las vellosidades maduras en el intestino
delgado. Las células infectadas fueron más abundantes en
el tercio distal de las vellosidades (figura 27-6). Asimismo,
se detectaron unas cuantes células infectadas en el epitelio
del colon, ciego y lámina propia de algunas vellosidades.
No se observó IF en el proventrículo, molleja, bazo, hígado
o riñón (38, 42, 74, 75, 76). Dentro del intestino delgado,
distintas cepas de rotavirus pueden preferir zonas espe-
Infeccionesentéricasvira/es. 713
cificas. Un rotavirus del grupo A proliferó mejor en el
duodeno, mientras que un rotavirus del grupo O prefirió
al yeyuno y allleon (38). En general, las infecciones expe-
rimentales con el uso de pollos y pavos de distintas edades
mostraron aumento creciente en el antigeno viral sintetizado
en aves de mayor edad (76).
Las lesiones histopatológicas en pavos infectados de
manera experimental estuvieron constituidas por la vacuo-
lación basal de enterocitos, separación de los enterocitos de
la lámina propia con descamación subsecuente, atrofia ve-
llosa y agrandamiento de la lámina propia, festoneamiento
de la superficie vellosa, fusión de vellosidades e infiltración
leucocítica de la lámina propia. En general, las longitudes
medias de las vellosidades fueron menores y mayo-
res las profundidades de las criptas después de la infección
experimental, produciéndose como resultado un decremen-
to significativo de la proporción vellosidades a cripta (21,
59,77). En pollos infectados de modo experimental, sólo se
encontró infiltración leucocítica mínima de la lámina propia
(77). Sin embargo, también se ha descrito en pollos infecta-
dos experimentalmente atrofia moderada de vellosidades, de
manera principal en ellleon (42). Las alteraciones observa-
das en pavos SPR infectados de modo experimental en este
laboratorio se muestran en la figura 27-7.
No se han manifestado cambios histopatológicos en
pavipollos con infección por rotavirus adquirida de manera
natural (22). Sin embargo, también se han comunicado
degeneración e inflamación de vellosidades del duodeno
y del yeyuno en pavipollos con enteritis rotaviral (5). No se
hallaron lesiones en el Ileon, ciego, colon, cloaca y otros
órganos.
Para la infección por rotavirus no resultan patognomó-
nicas las lesiones macroscópicas ni microscópicas.
Figura 27-6. Tinción inmunofluorescente del duodeno de
pollos libres de patógenos específicos infectados con rotavi-
rus a los 14 dias de edad y sacrificados tres días después
de la infección; el antigeno de rotavirus se ve en las células
epiteliales vellosas. (Avian Pathol.)
714 . Erifermedades de las aves
Inmunidad
Los pollos y pavos inoculados por vía oral con rotavirus
mostraron respuestas de anticuerpos séricos tan tempra-
namente como a los 4 a 6 días posteriores a la infección,
medidos por IF indirecta. En general, las aves de mayor edad
desarrollaron títulos más elevados de anticuerpos y respon-
dieron con más facilidad que las aves más jóvenes (74, 75,
76). Poco se sabe acerca del desarrollo o duración de la
inmunidad a los rotavirus después de la infección de
las aves. Mediante ELISA específica de tipo de inmunoglo-
bulina (48) para vigilar las respuestas de anticuerpos en
pollos infectados de manera experimental con rotavirus
grupo A, se detectaron en el suero IgM, IgG e 19A especí-
ficas de rotavirus mientras que la respuesta intestinal de
anticuerpos consistió casi por completo de 19A. Pollos
bursectomizadosserecuperaronde la infección y desarrollaron
resistencia a un desafio homotípico subsecuentede manera
más lenta que los pollitos intactos (46), indicando que la res-
puestade IgA intestinal no es el único mediador de recupera-
ción de la infección y del desarrollo de resistencia a la
reinfección, sino que participa de maneraparcial. En leucocitos
intraepiteliales de pollito en contra de células blanco infec-
tadas con rotavirus, se ha demostrado actividad de células
asesinasnaturales, y se ha sug,..;ridoque ésta podría ser una
importante respuestainmunitaria in vivo (47). Los anticuerpos
contra rotavirus derivados de la madre se transfieren de
Figura 27-7. Duodenos de pavipollos SPF. A. Vellosldades normales de un pavipollo testigo no infectado a los 10 dras de
edad. B. Vellosidades de un pavipollo de 10 días infectado con Tu-2 a los 7 días de edad. Obsérvese la notable hipercelularidad
en la lámina propia, ondeo de la parte vellosa y vacuolizacíón nasal de las células epiteliales en las puntas (flechas), H y E
barra = 0.1 mm. (Yason y Schat.) (Avian Pathol.)
(Capítulo27)
manera pasiva hacia el embrión del ave a través de la yema
del huevo. Estos anticuerpos declinan de título de modo
progresivo y no son detectables a las 3 a 4 semanasde edad
(32,75). La presencia de anticuerpos maternosno tuvo efecto
aparenteen la susceptibilidad de los pollos y los pavos a la
infección experimental por rotavirus (42, 75). Sin embargo,
la progenie de pavos hembra hiperinmunizadas resultó más
resistente a la infección experimental con rotavirus a los 2
a 5 días de edad, pero no a los 12 días, en comparación con
los pavipollos sin antícuerpos maternos a los rotavirus (59).
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación
del patógeno causal
La manera típica para diagnosticar infecciones por rotavirus
en el laboratorio, es la identificación del virus en las heces o
contenido intestinal por medio de microscopia electrónica
directa. Esta técnica es relativamente sensible y detecta
rotavirus de todos los serogrupos. El material se puede pre-
parar en diversas maneras (35). El método estándar consiste
en extraerunasuspensiónde hecesde alrededorde 15% hechaen
solución salina de fosfato amortiguada con un volumen igual
de fluorocarbono. Después de la centrifugación a 3 000 x g
durante 15 a 30 minutos para separar la fase acuosa y de

fluorocarbono, la fase acuosa se remueve y se centrifuga a
cerca de 12 OOOxg durante 15 minutos con el uso de una
centrífuga de mesa Eppendorf 5414. Este procedimiento de
peleteado, proporciona resultados similares a los obtenidos
por ultracentrifugación, pero es más rápido y más simple.
El pelet se suspendede nuevo en unas cuantas gotas de agua
y se examina. Algunos investigadores emplean microscopia
electrónica inmunitaria. Aunque estatécnica requiere disponi-
bilidad de antisuerosespecíficos,permite que se distingan rota-
virus de diferentes serogrupos (56, 66). La morfología del
rotavirus es suficientementedistintiva, por lo que los microsco-
pistas electrónicosexperimentados no deben tener dificulta-
des para identificar al virus con seguridad. Sin embargo, se
puede confundir a los rotavirus con reovirus, que también
se encuentrancon frecuencia en las hecesde aves.La principal
característicadistintiva es la cubierta exterior de la cápsidemás
claramente definida del rotavirus (figura 27-3).
La detección de RNA del rotavirus en el contenido
intestinal o en las heces proporciona un medio alternativo
de diagnóstico. Después de la extracción de RNA, electro-
foresis en gel de poliacrílamida y tinción con plata el RNA
del rotavirus se puede identificar por el patrón de migración de
los 11 segmentosdel genoma. Esta técnica es casi tan sensible
como las técnicas de microscopia electrónica (30, 40, 62,
66) Y es un medio conveniente para hacer la diferenciación
entre diversos aislamientos. En la actualidad esta técnica la
emplean de manera principal quienes están interesados en
la epidemiología y clasificación de los rotavirus.
El diagnóstico de la infección de rotavirus por medio
del aislamiento viral en cultivos celulares sólo es útil para
los rotavirus aviares del grupo A. Se ha encontrado en
extremo dificil aislar a otros serogrupos de rotavirus en cul-
tivos celulares (27, 40, 65). Como las infecciones con otros
serogrupos constituyen gran parte de las infecciones de
rotavirus en pollos (40, 68) y pavos (54, 64), no puede re-
comendarse el aislamiento en cultivos celulares como una
técnica di agnóstica. Aun en el caso de rotavirus aviares
del grupo A, en la mayor parte de los casos sólo pueden
lograrse los pases seriados por activación de la capacidad
infectante del virus con enzimas proteolíticas, como la
tripsina. Además, no todos los rotavirus aviares del grupo
A detectados mediante microscopia electrónica proliferan
en cultivos celulares. Los que lo hacen, muchas veces no
son citopáticos durante el aislamiento primario y requieren
IF para detectar el crecimiento del virus. Para el aislamiento
de los rotavirus aviares del grupo A, se recomienda la línea
celular MAI04 en los cultivos primarios de células del
hígado de embrión de pollo o de riñón de pollo, tratamiento
con tripsina y centrifugación del inóculo al interior de la
capa unicelular (27,34,41,43,45,61,65,73).
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Infeccionesentéricasvira/es. 715
Serología
El diagnóstico serológico de las infecciones por rotavirus es
difícil y no se recomienda. La elevada frecuencia de anti-
cuerpos (39, 43) hace que los resultados sean difíciles de
interpretar. Pocos laboratorios proporcionan pruebas sero-
lógicas para rotavirus aviarios con base regular. Además, la
incapacidad para adaptar algunos serogrupos aviares a cul-
tivos celulares ha resultado en huecos en la batería disponi-
ble de antigenos.
Diagnóstico diferencial
La infecciónpor rotavirusdebedistinguirsede otrospade-
cimientoscausantesde diarrea.Como los signosclinicos y
la patologiade la infección por rotavirus no son patogno-
mónicos, es necesarioel diagnósticode laboratorio. Sin
embargo,es importantetenerpresenteque la infecciónpor
rotavirus no necesariamente provoca como resultadouna
enfermedad.
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
Y CONTROL
La presencia ubicua de las infecciones por rotavirus en
pavos y pollos indica que no es práctico conservar las
parvadas comerciales libres de infección. Por el momento,
no hay tratamiento ni medio de control específico. El efec-
to de la diarrea en la cama puede disminuirse aumentando
la velocidad de ventilación y la temperatura y adicio-
nando cama fresca. Los países en donde se usa la cama
de manera repetida, varias veces la infección se incremen-
tará y es probable que los problemas sean más intensos
que cuando los locales se limpian y se fumigan y se em-
plea camanuevaparacada lote de aves.Si surgenproble-
mas intensos, se recomienda que la cama se retire y que
el local y el equipo se limpien y fumiguen de modo
minucioso con formaldehído antes de iniciar una nueva
parvada.
Hasta el momento no se han desarrollado vacu-
nas. Considerando el número de serogrupos y la dificultad
para lograr la proliferación de algunos rotavirus en el cultivo
celular, hay problemas obvios en el desarrollo de la vacuna.
El conocimiento disponible de la inmunidad a los rotavirus
aviares sugiere que las vacunas vivas atenuadas, adminis-
tradas por vía oral, pueden ser más eficaces que las vacunas
inactivadas administradas de manera parenteral.
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INTRODUCCiÓN
Se han identificado astrovirus en caso de diarrea y gastroen-
teritis en lactantes humanos (3), becerros (12), borregos (9)
y cerdos (1); recientemente se han detectado en aves con
enfermedades entéricas. El impacto económico de las infec-
ciones por astrovirus en la industria avlcola aún no se
determina. Se desconoce la posibilidad de que los astrovirus
aviares pueden infectar a otras especiesanimales, incluyendo
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genesis of rotavirus infection in various age groups of chick-
ens and turkeys: Pathology. Am J Vet Res 48:927-938.
D.L.Reynolds
a los sereshumanosy queconstituyaun problemade salud
pública.
HISTORIA
Los astrovirus se identificaron por primera vez en ) 980
por McNulty y colaboradores(4), a partir del contenido
718 Ef1fermedadesde las aves
intestinal de polluelos de pavos de 11 días de edad con
diarreay aumentoen la mortalidad.Subsecuentemente, se
comunicaronastrovirusen parvadasde pavosjóvenes en
EVA en 1985(8) Y en 1986(5).
Los astrovirusaviaresno se han propagadoin vitro.
Quizá debido a su presenciaen las hecesy en el conteni-
do intestinalde las aves,han eludido a los investigadores
hastahacepoco. Los astrovirussólo se han detectadopor
mediode microscopiaelectrónicadirecta o inmunológica
(ME, MEI).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Las infecciones por astrovirus tienen una distribución geo-
gráfica amplia y suelen ser la infección viral más frecuente,
aparte de la infección por rotavirus, en pavipollos de 1 a 5
semanas de edad con enfermedad entérica (5, 6, 8). En un
estudio se produjeron infecciones por astrovirus en casi
80% de las parvadas afectadas, y fue el virus detectado con
mayor frecuencia (6). También se han detectado astrovirus
en parvadas sanasnormales, pero con una frecuencia mucho
menor « 30%). Es poco común que los astrovirus sean el
único virus aislado en parvadas con enfermedad entérica.
Por lo general, se presentan en combinación con otros virus
entéricos, especialmente los virus similares a los rotavi-
rus (rotavirus del grupo D) (6).
Las infecciones por astrovirus suelen originarse den-
tro de las primeras4 semanasde vida y sonpoco comunes
en pavos de más edad (7). Aunque se han detectado tan
tempranamente como a los tres días de edad, las infeccio-
nes por astrovirus son más frecuentes después de los siete
días (7). Cuando las parvadas se vigilaron de manera conti-
nua para infecciones virales entéricas de un día de edad
hasta el mercado, las primeras muestras positivas de vírus
siempre contenían astrovirus, ya sea solos o con otros
virus (7).
Figura 27-8. Partículade astrovirusen forma de estrella
(flecha), entre un agregado de astrovirus de muestras
intestinales de pavipollos diarréicos infectados de manera
experimental, detectadas por microscopia electróníca inmu-
nológica. El tamaño de la partícula promedío es de 29.6 nm.
(Avian Diseases.)
(Capítulo27)
ETIOLOGíA
Los astrovirus aviares se han clasificado y recibido nombres
sólo con base en su tamaño y morfología determinados por
la ME. Inicialmente se comunicó que tenían un diámetro de
28 a 31 nm (media de 30.1 nm) con presencia de cerca
de 10% de las partículas de virus en forma de estrella de 5
o 6 puntas (4). Más adelante, se les describió con diámetro
promedio de 31 nm, con unas cuantas partículas en forma
de estrella de cinco puntas (8). Después, en EVA, sólo un
porcentaje pequeflo de astrovirus tenía forma de estrella de
5 o 6 puntas, con un diámetro promedio de 29.6 nm (5)
(figura 27-8). Hasta el momento, los astrovirus aviares no
se han clasificado en algún grupo viral.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Los pavos parecen ser la única especie aviar que se infecta
de maneranatural con astrovirus, exceptoposibleme!1tepor las
partículas similares a astrovirus que se identifican en patitos
con hepatitis (2) (véase capítulo 25). Se han observado
astrovirus en pavipollos que experimentan enteritis viral
(véase capítulo 31). De ordinario, se desarrollan los signos
clínicos de la enfermedad entre l y 3 semanasde edad y, por
lo general,durante 10 a 14 días. Varían un tanto, pero típica-
mente incluyen diarrea, falta de atención, ingestión de cama
y nerviosismo. La intensidad varía desde leve a moderada
con sólo ligera mortalidad. La morbilidád, que se origi-
na como dísminución del crecimiento, es un motivo de
preocupación considerable.
Los estudios experimentales han mostrado que los
astrovirus pueden ocasionar enfermedad entérica en pollue-
los de pavo (10). Cuando pavipollos SPF recibieron sólo un
inóculo con astrovirus, ganaron peso en cantidad significa-
tivamente menor y absorbieron una cantidad de manera
notable inferior de D-xilosa, en comparación con los pavi-
pollos control no inoculados. Los pavipollos comerciales
inoculados con astrovirus tuvieron menor maltasa intestinal
durante tres días posinfección. La disminución en la activi-
dad especifica de la maltasa en pavipollos infectados con
astrovirus fue pasajera, regresando a la normalidad a los
10 días posinfección (11). Los pavipollos inoculados con
astrovirus tenían heces acuosas a espumosas, amarillas a
pardas. El inicio de los signos clínicos en pavipollos infec-
tados de manera experimental, apareció desde los dos días
posinfección y persistió durante 7 a 9 días.
En la necropsia, las alteraciones patológicas caracte-
rísticas fueron dilatación del ciego con contenido amarillo,
espumoso; líquido gaseoso;pérdida de tono.(adelgazamiento
intestinal) e hiperemia de las vías intestinales. La patogéne-
sis de la diarrea relacionadacon infecciones por astrovirus, se
atribuye al efecto osmótico de los disacáridos no digeridos
ni absorbidos (y otros nutrientes), atrayendo agua hacia la
luz intestinal.
Se detectaron astrovirus en el contenido intestinal de
pavipollos antes del inicio de la enfermedad clínica y de las
alteraciones patológicas necroscópicas. Esta observación

puede explicar la razón por la cual a vecessedetectanastrovirus
en pavipollos que tienen aspecto normal y sano, los cuales
tal vez se encuentran en la etapatemprana de la enfermedad.
Además, se observó que la diseminación de astrovirus hacia
el interior de las vías intestinales cesa antes de que se abatan
los signos clínicos y las alteracionespatológicas.Por tanto, los
pavipollos en las etapas tardías de la enfermedad por astro-
virus pueden mostrar signos clínicos y alteraciones patoló-
gicas macroscópicas, pero es posible que no tengan
astrovirus detectables presentes en sus vías intestinales.
Las infecciones por astrovirus en pavipollos inducen
lesiones histopatológicas en el intestino delgado caracteri-
zadas por hiperplasia leve de las criptas, resultando en una
mayor área y profundidad de las mismas (10) (figura 27-9).
Los cambios histológicos seobservaron en el yeyuno proximal
desde el primer día posinfección, con todas las porciones
del intestino delgado afectadas alrededor de los cinco
días posinfección. Las lesiones intestinales persistieron has-
ta los siete días posinfección y no se pudieron detectar hasta
los 10 días posinfección. A diferencia de otras infecciones
intestinales virales, las causadas por astrovirus no inducen
atrofia de las vellosidades. Se han identificado astrovirus
en el citoplasma de enterocitos ubicados a lo largo de
los lados y cerca de la base de las vellosidades intestinales.
Dentro de los entero cito s, se presentan disposiciones
cristalinas de partículas virales y partículas de virus libre
(figura 27-l0A, B) desde los dos días después de la infec-
ción. La liberación de los astrovirus hacia la luz intestinal
resulta como una consecuencia de la degeneración de los
enterocitos
(figura27-1OC).
Los astrovirus y los rotavirus del grupo D muchas veces
se presentan juntos en los pavipollos infectados de manera
natural (7). Los pavipollos SPF, inoculados experimental-
mente con esta combinación, diseminaron astrovirus al inte-
rior de sus vías intestinales (detectada por MEI) antes de
esparcirconcentracionesdetectablesde retrovirus del grupo D.
Además, desarrollaron una enfermedad clínica más pro-
nunciada que la provocada por el astrovirus por sí solo. No se
han comunicado interaccionesentre los astrovirusy otros virus.
Se supone que la forma de transmisión de los astrovirus
es fecal-oral. En experimentos, los pavipollos inoculados
por vía oral con astrovirus desarrollaron infección (5, 10).
No se ha informado de estudios de transmisión natural de
astrovirus.
No se dispone de informes que se refieran específica-
mente a la inmunidad del astrovirus en aves domésticas, sin
embargo, los pavipollos SPF infectados con astrovirus
cesaron la diseminación intestinal hacia los 14 días poste-
riores a la infección, y el suero de convalecientes agregó
partículas de astrovirus cuando se usó para MEI, lo que
indicó la presencia de anticuerpos específicos contra astro-
virus (5). No se ha determinado si las aves convalecientes
están protegidas de infecciones ulteriores por astrovirus.
No obstante, parece probable que esto sea verdadero en
pavos infectados de manera natural, ya que se detectaron
muy pocas veccs astrovirus después de las cinco semanas
de edad, cuando se vigilaron las parvadas de pavos comer-
ciales hasta la edad de mercado (7). No se conoce el efecto de
los anticuerpos maternos en las infecciones por astrovirus.
Infeccionesentéricasvira/es. 719
DIAGNÓSTICO
La MEI es el método preferido para identificar astrovirus de
muestras fecales, intestinales de ambas. Este procedimiento
se efectúa diluyendo la muestra fecal/intestinal con un dilu-
yenteestéril,como la soluciónsalinaamortiguadacon fos-
fato (pH 7.2), para hacer una solución sobre la cual trabajar.
La muestra diluida se mezcla de manera minuciosa con el
uso de un homogeneizador o un mezclador de remolino y
se sonica. Las partículas de materia y las bacterias se retiran
mediante centrifugación a 500 x g durante 20 minutos y se
filtra el líquido flotante a través de un filtro de membrana
con porosidad de 450 nm. El filtrado se incuba con una di-
lución apropiada de antisuero que contenga anticuerpos
contra astrovirus. Después de la incubación, la muestra
se transforma en pequeños gránulos (pellet) por medio de
ultracentrifugación, teñidos de manera negativa con ácido
fosfotungstico, y se observa bajo ME. Los agregados de
astrovirus se pueden observar con facilidad a aumentos
de 30 OOOxy 50 OOOx.Aunque los astrovirus tienen morfo-
logía en forma de estrella, sólo un porcentaje reducido de
partículas muestra esta característica. Es sumamente dificil
diagnosticar con precisión las infecciones por astrovirus sin
MEI. Un diagnóstico definitivo de infección por astrovirus se
establece mediante el reconocimiento de agregados de par-
tículas típicas de astrovirus en la preparación de MEI. En la
experiencia del autor, los astrovirus del pavo no muestran
aglutinación inespecífica; por tanto, es necesario basarse
en la MEI para la agregación de partículas (figura 27-8).
El diagnóstico diferencial de la infección por astro-
virus en pavipollos necesita incluir patógenos infecciosos,
parasitarios y no infecciosos que ocasionan enfermedades
entéricas. Deben practicarse cultivos para bacterias entero-
patógenas, como especies de Salmonella y Campylobacter.
Los frotis o cortes de tejido mostrarán protozoarios. Deben
excluirse otros virus entéricos incluyendo el coronavirus y
el rotavirus. Este último debe tomarse muy en considera-
ción, y debe emplearse un método para detectar infecciones
por este último. Hay evidencia de que con frecuencia se
presentan astrovirus y rotavirus juntos y pueden estar impli-
cados en la misma entidad patológica (6).
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
y CONTROL
No hay vacunas, agentes quimioterapéuticos, ni otras
medidas que se hayan cómunicado como eficaces para el
controlo prevención de las infecciones por astrovirus o
ambas cosas.En general, las buenas prácticas de manejo en-
fatizan en la limpieza, desinfección, manejo de la cama, y
se recomienda el descanso de los locales entre distintas par-
vadas. Sin embargo, las infecciones por astrovirus han con-
tinuado siendo el problema para algunos productores
con instalaciones modernas que emplean altos estándaresde
manejo lo que sugiere que es posible que las prácticas
contemporáneas de manejo hayan sido totalmente eficaces.
720 . Enfermedades de las aves (Capítulo27)

Figura 27-9. A. Yeyuno de un pavipollo testigo con profundidad normal de las criptas (entre flechas). B. Yeyuno de un
pavipollo inoculado a los tres días PI con mayor profundidad de la cripta (entre flechas). Barra = 50 ¡.1m C. Intestino de
un pavipollo testigo sano; compárese con el intestino de un pavipollo infectado que se muestra en (D). D. Intestino de un
pavipollo infectado a los siete días PI con hiperplasia epitelial de las criptas, que resulta en una mayor profundidad de las mismas
~r,.n n,.rt"",, I,.~ ('.éIIJI~seDiteliales de la criota contiene nucléolos múltiples y sobresalientes. Barra = 30 ¡.1m.(Avian Diseases.)
 Infeccionesentéricasvira/es. 721

Figura 27-10. Enterocitos del íleon provenientes de un pavipollo infectado con astrovirus, a los dos días PI. A. Agregados
intracitoplasmáticos de astrovirus (puntas de flecha) y arreglos cristalinos de partículas virajes (flechas). Barra = 606 nm.
B. Agregados intracitoplasmáticos de astrovirus y viriones libres. Estos últimos tienen aproximadamente 30 nm de diámetro
y poseen un centro traslúcido a los electrones (punta de flecha). Los viriones de los astrovirus también se encuentran
organizados en disposiciones cristalinas y rodeados por una membrana que contienen viriones embebidos en una matriz
densa de electrones (a). Barra=174 nm. C. Enterocitos de yeyuno (3 días PI) Agregados luminales de astrovirus (puntas de
flecha) dentro del debris adyacente a los enterocitos. Barra = 441 nm. (Avian Diseases.)
722 . Enfermedades de las aves
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INTRODUCCiÓN
En años recientes, se ha identificado en especies aviares
una cantidad de virus similares a los enterovirus (ELV).
El término sim ilar a enterovirus se aplica a estos virus, ya
que no se han caracterizado por completo; su clasificación
definitiva espera una caracterización biológica fisicoquí-
mica y molecular adicionales. Esta sección comprende los
ELV identificados en aves domésticas, diferentes a los virus
de la encefalomielitis aviar (capítulo 21), virus de la nefri-
tis aviar (capítulo 31), virus de la hepatitis del pato tipos 1 y 3
(capítulo 25) y el virus de la hepatitis del pavo (capítulo 31).
Todavía se desconoce la importancia económica de
los ELV. No existe evidencia de que se transmitan a partir
de las especiesaviares hacia los humanos u otros mamíferos.
HISTORIA, INCIDENCIA Y
DISTRIBUCiÓN
El examen de las heces de especies aviares con microscopia
de electrones de contraste negativo, ha conducido al descu-
brimiento de varios EL V. Durante 1979, en el Reino Unido
se describió la presencia de estos virus en el conteni-
do intestinal de pavos y pollos jóvenes (18). Después
se identificaron ELV en las heces de pavipollos en EUA
(11,24,25, 26) Y Francia(1), en paliasen Bélgica (5), EUA(8),
Malasia (3) y en gallinas de Guinea con enteritis transmi-
sible en Italia(15) y Francia (2), y en codomices(IO)y faisanes
en el Reino Unido (9). En Japón se aislaron ELV de pollos
afectados por la nefropatía del pollito (28) y a partir de aves
(Capítulo27)
viraI infections ofturkey poults: Incidence ofinfection. Avian
Dis 3 I :272-276.
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MS. McNultyy JamesS. Guy
de engorda con el síndrome de crecimiento deficiente (31).
En el Reino Unido (7) se aislaron virus similares prove-
nientesde pollos de engorda con sindrome de crecimiento
deficiente o nefropatia del pollito. Además, se han encon-
trado ELV en heces y enterocitos de varias especies de
cacatúascon enfermedad entérica en Australia (22,23). Con
base en estos datos, es probable que ELV exista en todo el
mundo.
. ETIOLOGíA
Clasificación
Los enterovirus comprenden uno de cuatro géneros dentro
de la familia Picornaviridae. Los géneros dentro de la
familia Picornaviridae se distinguen por su sensibilidad al
ácido, densidad boyante del virión en CsCI y manifestacio-
nes clínicas en el huéspedafectado (16). Los enterovirus son
estables al pH ácido, tienen una densidad de 1.33 g/mL en
CsCI y se replican sobre todo en el intestino. Gran parte de
los ELV aviares se han clasificado con base en su tamaño,
morfología, replicación citoplásmica en enterocitos y resis-
tencia al pH ácido. La información acerca de la estructura
genómica de ELV sólo se encuentra disponible para los
aislamientos de pavos en EVA. Estos aislamientos tienen
un genoma de RNA de tira sencilla de aproximadamente
7.5 kb; además, estos virus tienen una densidad boyante de
1.33g/mLenCsCI(11,13).
Morfología
Los Picornaviridae poseennucleocápsidesesféricasdes.
nudasde 22 a 30 nm de diámetro (icosaedro,con T=I).
 Infeccionesentéricasvira/es. 723

El virión carece de estructura de superficie evidente y no

tiene proyecciones de superficie (figura 27-11). El tamaño
descrito para gran parte de los EL V aviares se encuentra
entre 22 a 30 nm, aunque para los EL V de pavos de EUA se
describió uno de 18 a 24 nm (11, 30).

Replicación viral
Se ha investigado lareplicación de 10sELV de pavo median-
te inmunohistoquímica y EM de corte fino (11, 14). Se de-
mostró que la replicación viral acontece en el citoplasma
de los enterocitos intestinales. Se observaron arreglos cris-
talinos compuestos por pequeñas partículas redondas si-
milares a virus de casi 23 nm de diámetro (figura 27-12)
(11, 14); un estudio inicial (30) describió partículas de 17.1
nm. Datos similares a esto último se informaron para el EL V
de pollo (6, 19).
Mediante inmunofluorescenciae inmunoperoxidasase
mostró que un ELV de pavo de EVA se replicaba principal-
mente en yeyuno e íleon de los pavipollos infectados de
manera experimental. El virus se replicó de modo preferen-
cial en los enterocitos localizados en la parte media entre la
punta y la base de las vellosidades. En los enterocitos
situados inmediatamente por arriba de la abertura de las
criptas, se encontró antígeno viral de manera más abundante.

Resistencia a los agentes químicos y físicos

Los ELV aviares que se han probado tienden a ser estables
en un pH 3 Y no se afectan por solventes como el cloroformo
y el éter (17, 19, 20, 29, 31). No existe información acerca
de su sensibilidad a los desinfectantes.
Clasificación de las cepas
Hay poca información acerca de las relaciones antigénicas
de ALV debido a las dificultades para desarrollar ELV
aviares en cultivos celulares y otros sistemas de huéspedes
de laboratorio. Utilizando inmunotluorescencia cruzada, se
encontró que tres EL V aislados de pollos, deisgnados como
EF84/700 (20),FP3 (29) y 612 (17), resultaron antigénica-
mente distintos uno del otro y también de los virus de la
nefritis aviar, de la encefalomielitis aviar y de la hepatitis
del pato tipo 3, los cuales también pertenecen a serogru-
pos distintos de manera antigénica (17,21). En Japón, va-
rios aislamientos de ELV provenientes de pollitos con
nefropatía del pollito (28) y de aves de engorda con síndrome
de crecimiento deficiente (31), tenian propiedades biológi-
cas y fisicas similares a la cepa G-4260 del virus de la nefritis
aviar, pero que eran distintos desde el punto de vista antigé-
nico de otros virus de nefritis aviar (27, 28).
Varios ELV aislados de aves de engorda con síndrome
de crecimiento deficiente en el Reino Unido y en Bélgica,
se relacionaron antigénicamente con el virus de la nefritis
aviar mediante pruebas de inmunotluorescencia cruzada y
neutralización cruzada (4, 21). De manera interesante, difi-
rieron en su patogenicidad, según se determinó por su
capacidad para deprimir el crecimiento de pollitos de engor-
da inoculados por vía oral (5, 19,21). También se observa-
ron variaciones en la patogenicidad utilizando diferentes
criterios entre los aislamientos ianoneses de virus de la
Figura 27-11. Virus esféricos similares a los enterovirus de
18 a 27 nm (EL V), detectados en las heces de pavos jóvenes
con enfermedad entérica, fosfotungstato de sodio.
nefritis aviar (27, 32). De este modo, es posible que otros
ELV aviares que pertenezcan al mismo serogrupo, difieran
en su patogenicidad.
Por medio de inmunofluorescencia cruzada se demos-
tró que un ELV de pavo de EUA resultó distinto desde el
punto de vista antigénico del virus de la encefalomielitis
aviar (11). En Francia, se aislaron ELV de pavo por inocu-
lación del saco vitelino de huevos embrionados; se identifi-
caron dos cepas utilizando pruebas de neutralización
cruzada (1 ).
Sistemas de huésped de laboratorio
En el laboratorio puede propagarse ELV por medio de
inoculación oral de aves neonato de las mismas especies
de las cuales se aislaron originalmente. Dependiendo del
virus, las aves inoculadas pueden desarrollar enfermedad
entérica y menores índices de crecimiento. El contenido
intestinal examinado mediante ME de contraste negativo 1 a
3 días posinfección suele contener el virus inoculado. No
obstante, debe cuidarse la propagación de ELV de este
modo, ya que aún las aves libres de patógeno específico
pueden infectarse con ELV.
Gran parte de los ELV de pollo crecerá en huevos
embrionados de pollo de seis días, muriendo casi 50% de
los embriones dentro de los 3 a 7 días posinfeccíón. Algunos
de estos virus también pueden propagarse en la membrana
corioalantoica de huevos embrionados. Para confirmar el
crecimiento del virus también se pueden utilizar tincíón
724 . Enfermedades de las aves
inrnunotluorescente de impresiones de las membranas en saco
vitelino o cortes por criostato de la membrana corioalantoica.
Además, algunos ELV (por ejemplo FP3 y 612) muestran
crecimiento limitado en cultivos primarios, en cultivos celula-
res de embrión de pollo o de riñón de pollo. El crecimiento del
virus en cultivos celulares se detecta mejor al utilizar tinción
inmunotluorescente (figura 27-13), ya que muchos de estos
virus originan poca, si acaso alguna, citopatologia (17, 21).
Se propagó un ELV de pavo de EUA en huevos de pavo
embrionados (11). La inoculación en este tipo de huevos a
.los 18 dias de incubación resultó en la replicación de los
virus a nivel intestinal. A los seis dias pos infección los em-
briones de pavo fueron normales, con excepción de los
tejidos intestinales; el duodeno, el yeyuno y el íleon se
encontraron pálidos y dilatados. El ELV de pavo se detectó en
los intestinos de los embriones por medio de ME de corte fino,
y el examen directo del contenido intestinal mediante ME e
inmunotluorescencia.
Después de la inoculación de embriones de gallina de
Guinea de siete dias de edad a través del saco vitelino, se propagó
con éxito un EL V proveniente de una gallina de Guinea con
enteritis transmisible; sin embargo, la mortalidad y las
lesiones embrionarias no fueron consistentes (23).
Patogenicidad
La participaciónde estosotros ELV aviarescomo patóge-
nos requiere clarificarse. Mientras existen evidenciasde
Figura 27-12. Enterocito degenerativo que contiene disposiciones cristalinas citoplasmáticas de virus similares a los enterovirus
(ELV).
(Capítulo27)
que puedenoriginar enfermedadentéricaen pavos,pollos
y gallinasde Guineajóvenesy nefropatiadel pollito, sere-
quiereinvestigaraúnmásparadefinir su importancia.
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes natural y experimental
Las infecciones con ELV se han descrito en pavos, pollos,
gallinas de Guinea, codornices, faisanes y especies de psi-
tacinas. Gran parte de las infecciones en aves domésticas se
han identificado en avesjóveres durante las primeras sema-
nas de vida. Se aisló un ELV de pollo a partir del meconio
de un embrión de pollo muerto en el huevo (29), indicando,
sin embargo, que la infección con estos virus puede desa-
rrollarse en la etapa adulta. Estos hallazgos indican que la
epizootiología de estos vírus puede ser símilar al de la en-
cefalomielitis aviar.
El principal lugar de replicación de los ELV es el
epitelio del intestino delgado (figura 27-14); algunos ELV
de pollos se replican en el riñón (7, 28). De este modo, la
infección se disemina de manera horizontal por medio de
la ingestión de heces infectadas, pero no se deben descartar
otras vías de diseminación. El aislamiento de un ELV de
pollo a partir del meconio de un embrión de pollo muerto en el
huevo, señala que este virus se transmite de modo vertical
(29); es probable que los demás se transmitan de este modo.

Figura 27-13. Tinción inmunofluorescente de cultivo celular
de hígado de embrión de pollo, con virus similares a los
enterovirus.
Periodo de incubación, signos, morbilidad
y mortalidad
En pavos infectados de modo experimental, un EL V de pavo
de EVA originó heces acuosas alrededor de los cuatro días
PI y una reducción importante en la ganancia de peso
corporal en los días 4 y 8 PI, según se comparó con testigos
(30). En un estudio subsecuente (14), se demostró que el
virus producía depresión, heces acuosasy anos empastados
en los pavos inoculados. Se detectó el virus en las heces de
pavos inoculados a partir de los días 2 a 14 pr.
En pollos de engorda, a los cuales se les dosificó por
vía oral ELV, se observó un crecimiento deficiente pa-
sajero con una gravedad variable (17, 21). Los pollitos
Figura 27-14. Inmunofluorescencia especifica en el epitelio
de vellosidades del yeyuno en pollos infectados con ELV
(aislamiento 612). 450x.
Infeccionesentéricasvira/es. 725
libres de patógeno específico inoculados por vía oral
con ELV japoneses, presentaron diarrea y mortalidad
variable (hasta de 53.3%), y muerte entre los días 2 y 6
PI (28).
En Italia, un aislamiento de ELV en gallinas de Guinea
con enteritis transmisible, suprimió las ganancias de peso
de gallinas de Guinea comerciales, cuando se les inoculó
por vía oral al día de edad (23).
Patología
Las lesiones macroscópicas en pavos infectados de manera
experimental con enterovirus de pavo de EVA consistían
de un ciego dilatado con paredes delgadas, lleno con un
líquido amarillo espumoso; se detectaron secreciones del
intestino delgado (14, 30). Los estudios morfométricos in-
dicaron acortamiento de las vellosidades duodenales y elon-
gación de las criptas en el duodeno y el íleon. En las
infecciones que se desarrollan de manera natural en los pa-
vos, por lo general los ELV se desarrollan como un ele-
mento de infecciones mixtas. De manera interesante, los
pavipollos infectados de manera experimental con un
inóculo combinado de ELV/rotavirus grupo A resulta-
ron afectados de manera más grave, en términos de signos
clínicos, ganancia de peso y lesiones que aquellos pavi-
pollos que recibieron cualquiera de los inóculos por sepa-
rado (12).
Los pollitos infectados de modo experimental con ELV
japoneses y que murieron 2 a 6 dias luego de la inoculación,
mostraron nefrosis y almacenamiento visceral de uratos.
Los sobrevivientes examinados a los 14 días P1, tenían
nefritis intersticial (28).
DIAGNÓSTICO
El diagnóstico de las infecciones por ELV en las especies
aviares se logra de manera más frecuente mediante el exa-
men ME de heceso muestras intestinales. Los ELV de pavos
se han identificado en heces y contenido intestinal utilizan-
do procedimientos ME tanto directos como inmunitarios
(11, 18, 30). Para la ME directa, las heces o contenido
intestinal se preparan como suspensiones (lO a 29%) en
solución salina amortiguada con fosfato y centrifugada a
800 x g durante 20 minutos en una centrifugadora, y el
pellet resultante se resuspende en aproximadamente
500 IlL de agua destilada y 100 IlL de ácido fosfotúngstico
a 2%. Luego de mezclar el material, ya sea que se aerolice
en unas gradillas de cobre cubiertas con forrnvar o se coloca
una gota del material en la gradilla por 1 a 3 minutos y
se retira por manchado en papel. Asimismo, los ELV de
pavo pueden detectarse en heces o contenido intesti-
nal utilizando ME inmunitaria (25); sin embargo, este
procedimiento requiere de la disponibilidad de antisueros
específicos.
Para la detección de ELV de pavo en contenidos
intestinales de pavo, se describe una ELISA con captura
de antígeno (12). El procedimiento ha demostrado ser
rápido, altamente sensible y un método específico para el
726 . Er¡fermedades
de las aves
diagnóstico del virus. La confirmación de que las partículas
observadas mediante ME, corresponden a virus animales se
logra por el aislamiento de los virus en embriones de pavo
o de pollo o en cultivos celulares tal como se describe antes.
La caracterización antigénica del aislamiento depende de la
disponibilidad de antisueros específicos de serogrupo;
la tinción inmunofluorescente de impresiones o los cortes
por criostato de las membranas del saco vitelino o de la
membrana coriolantoica de embriones inoculados o de los cul-
tivos celulares inoculados, diferenciarán entre los aislamien-
tos de serogrupos conocidos y auxiliarán a identificar los
nuevos serogrupos.
Se han detectado anticuerpos hacia EL V por medio
de neutralización en suero e inmunofluorescencia en di-
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(Capítulo27)
recto; no obstante,debido a que no se encuentrandistri-
buidos de maneraamplia los aislamientosvirales y los
antisuerosde referencia,no se recomiendael diagnóstico
serológico.
TRATAMIENTO, CONTROL Y
PREVENCiÓN
Todavía no seha definido por completo la participación de los
EL V como patógenos aviares; en consecuencia, no se dis-
pone de terapéutica o medidas profilácticas específicas. .
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 INTRODUCCiÓN
los virus que son miembros del género Reovirus se pueden
separar en dos subdivisiones con base en su origen: mamí-
fero o aves (37, 45). Estas dos subdivisiones se diferencian,
además, por su configuración antigénica, crecimiento en
cultivo celular, especificidad del huésped y capacidad para
inducir hemaglutinación in vitro.
Los reovirus se han aislado de una diversidad de tejidos
en pollos afectados con diversos padecimientos, incluyendo
artritisltenosinovitis viral, síndrome de crecimiento defi-
ciente,enfermedadesrespiratorias,enfermedadesentéricasy el
síndrome de mal absorción. Con frecuencia, se han encon-
trado en pollos que eran clínicarnente normales (65). La natu-
raleza de la enfermedad, que se produce después de la
infección por reo virus, depende mucho de la edad del hués-
ped, el patotipo patológico del virus y la vía de exposición.
Las pérdidas económicasocasionadaspor las infecciones
de reovirus muchas veces son el resultado de cojera (artri-
tis/tenosinovitis viral) y una falta general de desempeño,que
comprende disminución en el aumento de peso, mala con-
versión de alimento y una comercialización reducida de las
aves afectadas.
HISTORIA
En 1954, Fahey y Crawley (13) hicieron lo que después
confinnaron Petek y colaboradores (59), fue el aislamiento
inicial de reovirus aviar de las vías respiratorias de pollos con
enfennedades respiratorias crónicas. El virus de Fahey-
Crawley, cuando se inoculaba en pollos susceptiblesprovoca-
ba una enfennedad respiratoria moderada,necrosisdel hígado
e inflamación de los tendonesy las membranassinoviales.
En 1957, Olson y colaboradores describieron una si-
novitis de desarrollo natural en pollo, de la cual pudieron
aislar un agente insensible a la clortetraciclina ya la furazo-
7'°
lidona, que carecia de relación serológica con Mycoplasma
gallisepticum y Mycoplasma synoviae. Este agente,llamado
más adelante agente de la artritis viral por Olson y Kerr
(53), Walker y colaboradores en 1972 (89) lo identificaron
finalmente como un reovirus. Dalton y Henry (6) usaron el
término tenosinovitis para definir las alteraciones en los
tendones y en las vainas tendinosas relacionadas con un
padecimiento que consideraban distinto al ocasionado por
M. synoviae. Esta diferencia fue comprobada por Olson y
Solomon (55) cuando comunicaron tenosinovitis en pollos
producidos de manera comercial, que hablan sido deriva-
dos de pollos de engorda libres de M. synoviae. Un ais-
lamiento obtenido de estas aves tenia caracteristicas
idénticas a las descritas para el virus de la artritis viral y se
observó que era antigénicamente similar al virus de Fahey-
Crawley (56). A partir de los primeros informes de tenosi-
novitis en EUA e Inglaterra, se ha descrito la enfermedad
en muchos otros paises. Varios repasos documentan la inci-
dencia de tenosinovitis inducida por reovirus (41, 64, 82).
Los reovirus se han relacionado con otros padecimientos
que incluyen rotura del tendón del gastrocnemio, osteopo-
rosis, pericarditis, miocarditis, hidropericardio, empastamiento
cloacal, mortalidad temprana en pavipollos y de manera más
reciente sindrome de malabsorción. En el caso del último
padecimiento, el cuadro etiológico no está definido con
claridad. Además de los reovirus, se ha afirmado que están
implicados varios otros virus asi como bacteriasy agentesno
infecciosos(véaseEnfermedadesemergentesy enfermedades
de etiologia compleja o desconocida).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Las infecciones por reovirus son frecuentes a nivel mundial
en pollos, pavos y otras especies aviares. Los pollos
tipo carne padecen, principalmente, artritisltenosinovitis
viral, pero se ha diagnosticado en aves ponedoras (75) y
pavos (58). Se ha comunicado síndrome de malabsorción
730 . Enfermedades de las aves
relacionado con reovirus en EVA, Europa y Australia, pero
muchos de estos nexos son tenues y requieren confirmación.
Los reovirus se encuentran de manera común en las vias
digestiva y respiratoria de pollos y pavos desdeel punto de vista
clinico normales (38, 59, 77, 94) Y se han identificado como
contaminantesen la vacuna de la enfermedad de Marek (91).
ETIOLOGíA
Como grupo, los reovirus carecen de envoltura y tienen
simetría icosahédrica y estructura de doble cápside. Las
partículas virales intactas tienen un diámetro de alrededor
de 75 nm y una densidad en cloruro de cesio de 1.36 a
1.37 gimL (18,73,74,79). El genoma viral está constituido
por dsRNA que está segmentado y puede segregarseadicio-
nalmente en cuando menos tres clases de tarnaflo, que
contienen un total de 10 especiesmoleculares separadas(19,
20, 79).
Los reovirus son resistentes al calor, pueden tolerar
60 °C durante 8 a 10 horas, 56 °C por 22 a 24 horas, 37 °C
a lo largo de 15 a 16 semanas, 22 °C durante 48 a 51
semanas, 4 °C por más de tres años, -20 °C por más de
cuatro años y -63 °C por más de 10 aflos (52). El título
de virus semipurificado a 60 °C se reduce en cinco horas,
pero no se inactiva por completo. El tratamiento con calor
en presencia de cloruro de magnesio aumenta los títulos.
Los reovirus no son sensibles al éter, pero lo son en
grado ligero al cloroformo. Son resistentes a T3.0; peróxido
de hidrógeno, cuando se incuba durante una hora a tem-
peratura ambiente; Lisol a 2%; formalina a 3%; y los inhi-
bidores metabólicos de DNA actinomicina D, citosina
arabinósido y 5-fluoro-2-deoxiuridina. Se inactivan por eta-
nol a 70% por yodo orgánico a 0.5% (28) y una solución de
peróxido de hidrógeno a 5% (50).
Los intentos por demostrar hemaglutinación del reovi-
rus aviar, por lo general no han tenido éxito (64) con dos
excepciones (9, 15).
Clasificación de cepas
Los reovirus se pueden clasificar por el uso de procedimien-
tos serológicos o de acuerdo con su patogenicidad relativa
para los pollos. Kawamura y Tsubahara y Kawamura y
colaboradores (37,38) identificaron cinco serotipos de reo-
virus de 77 aislamientos obtenidos originalmente de heces,
hisopos cloacales y tráqueas. Sahu y Olson (72) hallaron
cuatro serotipos aislados de intestino, vías respiratorias y
sinoviales.Wood y colaboradores(92) calcularonla rela-
ción de reovirus originados de EUA, Reino Unido, Alemania
y Japón, y encontraron cuando menos 11 serotipos, aunque
hubo una neutralización cruzada considerable entre los tipos
heterólogos. Hieronymus y colaboradores (23) agruparon
cinco aislamientos de reovirus a partir del síndrome de
malabsorción en tres serotipos, mientras tanto Robertson y
Wilcox (63) asignaron 10 aislamientos australianos a tres
grupos con considerable reactividad cruzada. Parece que
los reovirus existen muchas veces como subtipos antigéni-
CO~más Que como diferentes serotipos.
(Capítulo28)
Rosenberger (68) inoculó pollos SPF por diversas vias
con virus antigénicarnente similares, purificados en placa,
y demostraron diferencias claras de cepas con base en la
patogenicidad relativa y persistencia de virus.
Sistemas de huésped de laboratorio
Los reovirus proliferan con facilidad en embriones de pollo
despuésde inoculación del saco vitelino o de la membrana
corioalantoidea (MCA). Para aislamientos se prefiere el
saco vitelino, el cual provoca mortalidad del embrión de 3 a
5 días después de la inoculación, mostrando éste una colo-
ración amoratada debida a hemorragia subcutánea masiva.
La mortalidad en los embriones inoculados en la MCA de
ordinario sucede de 7 a 8 días despuésde la inoculación; los
embriones están ligeramente reducidos de tamaño con au-
mento de volumen ocasional de hígado y bazo. Pueden
haber focos necróticos tanto en el hígado como en el bazo,
en particular en los embriones que sobreviven más de 7 días
posteriores a la inoculación. Suelen hallarse pequeñas
lesiones blancas de modo ligero elevadas en la MCA. His-
tológicamente se observan áreas de necrosis del ectodermo
con estimulación sólo moderada de las células epiteliales.
El mesodermo adyacente a las lesiones está edematoso y
contiene múltiples células inflamatorias. Puede encontrarse
sólo edema. La mortalidad del embrión se presenta con
menor consecuencia después de la inoculación a través del
saco corioalantoideo.
El virus prolifera en cultivos primarios de células de
embrión, pulmón, riñón, hígado, macrófagos y testículo
de pollo. Las células primarias de riñón de pollo de 2 a 6
semanas de edad son satisfactorias, pero para placas y
aislamiento se prefieren células primarias de hígado de
embrión (2, 22). Los fibroblastos de embrión de pollo son
adecuados para la proliferación de reovirus, pero éste a
menudo requiere adaptación (2). Los cultivos de células
provenientes de pollos infectados con reovirus se caracteri-
zan por la formación de sincitios, que pueden originarse
tan pronto como de las 24 a 48 horas, seguidos por dege-
neración que deja orificios en la capa unicelular y células
gigantes que flotan en el medio. Las células infectadas
muestran inclusiones intracitoplásmicas que pueden presen-
tarse ya sea eosinófilas o basófilas (64). De las múltiples
lineas celulares establecidas sometidas a prueba, el virus se
ha desarrollado en células Yero (72), BHK 21/13, 1TI, riñón
felino (RF), riñón bovino de Georgia (RBG), riñón de
conejo (RC), riñón porcino (RP) (2), una lil'ea celular
de codomizjaponesa (QT35) derivada de un fibrosarcoma
(5) y de células linfoblastoides de pollo (76).
Patogenicidad
Aunque se vinculan normalmente con artritis/tenosinovitis,
los reovirus también se han identificado como la etiología de
otras enfermedades, como retraso del crecimiento, pericar-
ditis, miocarditis, hidropericardio, enteritis, hepatitis, atrofia
bursal y tímica, osteoporosis y síndromes respiratorios
agudos y crónicos (64). Aumentó la patogenicidad de
aislamientos seleccionados de reo virus por coinfección
con Eimeria lenella o Eimeria maxima (70, 71). La exposi-
ción al virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa o los

regímenes dietéticos partículares incrementan la intensidad
de la tenosínovitis ocasionada por infecciones con el aisla-
miento WVU-2937 (3, 4, 80). Además, los reovirus pue-
den exacerbar enfermedades originadas por otros patógenos
que comprenden al agente de la anemia de pollo (12),
Escherichia coli y virus de la enfermedad de Newcastle
(69). Puede aumentar la susceptibilidad a otros patóge-
nos infecciosos después de exposición o de manera conco-
mitante con reovirus, a causa de deterioro del sistema
inmunitario (62).
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Aunque se han encontrado reovirus en múltiples especies
aviares, los pollos y los pavos son los únicos huéspedesna-
turales o experimentales reconocidos para la artritisltenosi-
novitis inducida por reovirus. Los reovirus se han aislado
de pavos con artritis (58), y Van der Heide y colaboradores
(87) descubrieron que un aislamiento de pavo resultaba
patógeno para pollos. El aislamiento de pavo se neutralizó
con antisuero SI133 de reovirus de pollo. También se ha
vinculado a una elevada mortalidad en pavipollos con el
reovirus (77), aunque los pavos fueron más resistentes que
los pollos a la tenosinovitis inducida porreovirus(I). McFe-
rran y colaboradores (46) identificaron un reovirus en heces
de pavo, que compartía el antígeno específico de grupo con
aislamientos de pollo, pero no se neutralizaba con el anti-
suero de referencia disponible.
Se hallaron reovirus en patos, palomas, gansos, pájaro
carpintero americano y en especies de psitácidas afectadas
clínicamente, pero no siempre se ha establecido una relación
etiológica firme (8, 64). En varios países informaron de una
enfermedad en patos almizcleros caracterizada por malestar
general, diarrea y falta de crecimiento (14, 36, 43), Y re-
producida de manera experimental con reovirus aislados
(14,43). Los intentos por establecer una infección activa en
el canario, paloma, cobayo, rata, ratón, criceto y conejo
fallaron; sin embargo, Phillips y colaboradores (60) ínfor-
maron lesiones hepáticas en ratones neonatos después de
infección oral y nasal, y Nersessian y colaboradores (51)
provocaron falta de crecimiento e incoordinación en ratones
lactantes inoculados de manera intracerebral con varios
aíslamientos de pavo.
Resistencia relacionada con la edad
Kerr y Olson (39) fueron los primeros en comunicar una
resistencia a la artritis/tenosinovitis inducida por virus rela-
cionada con la edad. La enfermedad puede reproducirse con
facilidad en pollitos de un día de edad libres de anticuerpos
maternos (30, 86), mientras que pollos de mayor edad
se infectan, pero la enfermedad por lo general es menos
intensa y el periodo de íncubación más prolongado. Resul-
tados similares fueron comunicados por Rosenberger (68),
con reovirus aislados de aves con una falta aparente de creci-
miento o síndrome de malabsorción y tenosinovitis. Jones y
Georgiou (30) sugirieron que la susceptibilidad relacio-
nada con la edad puede estar a su vez vinculada con la
Artritis vira/ . 73/
incapacidadde las avesjóvenes para desarrollaruna res.
puestainmunitariaeficaz.
Transmisión
La transmisión horizontal de reovirus se ha documentado
de manera extensa (64, 82). No obstante, hay una variación
considerable entre cepas de virus en lo referente a su capa-
cidad para propagarse lateralmente. Aunque pueden excre-
tarse reo virus tanto de las vías intestinales como
respiratorias durante cuando menos 10 días posteriores a la
inoculación, parece ser que el virus se elimina por lo común
del intestino durante periodos más prolongados, lo cual
sugiere a la contaminación fecal como una fuente primaria
de infección por contacto (33, 42). Roessler (66) demostró
que pollitos de un día de edad tienen mayor susceptibilidad
al reovirus introducido a través de las vías respiratorias que
por la oral. El virus puede persistir durante periodos prolon-
gados en las tonsilas cecales y en las articulaciones del tarso,
en particular en aves infectadas a edad temprana (31, 44) lo
cual implica a aves portadoras como fuentes potenciales de
infección de otras aves.
Menendez y colaboradores (48) y Van der Heide y
Kalbac (83), han mostrado con claridad que los reovirus
aviarios se pueden transmitir de manera vertical. Menendez
y colaboradores demostraron que después de la inoculación
oral, traqueal y nasal en aves reproductoras de 15 meses de
edad, el virus se presentó en los pollitos de huevos puestos
de 17, 18 y 19 días después de la infección. El índice de
transmisión por el huevo fue bajo (1.7%). Asimismo, los
reovirus se aislaron de cultivos de fibroblastos de embrión
de pollo preparados de huevos embrionados derivados de
gallinas infectadas de manera experimental (83).
Periodo de incubación
El periodo de incubación difiere dependiendo del patotipo
del virus, edad del huésped y via de exposición (64, 82). En
pollos de dos semanas de edad inoculados, el periodo de
incubación varió de un día (inoculación en el cojinete plan-
tar) hasta 11 días (inoculación intramuscular, intravenosa e
intrasinusal). El periodo de incubación después de la inocu-
lación intratraqueal y la exposición por contacto fue de 9 a
13 días, respectivamente (55).
Muchas veces las infecciones no son aparentes, y sólo
son demostrables por medio de serología o aislamientos del
virus. Las aves maduras inoculadas por vía oral y respirato-
ria con aislamiento FDO tenían virus en todos los órganos
en las pruebas efectuadas a los 4 días posteriores a la
infección. El número de aislamientos del virus se redujo
considerablemente hacia las 2 semanas,y no se halló virus
20 días después de la infección. En los tendones flexores y
extensores de los miembros pélvicos el virus se localizó con
frecuencia, aunque no fueron evidentes lesiones macroscó-
picas (49). La reinoculación de pollos de un día de edad en
el cojinete plantar, con un reovirus artrotrópico (R2) desa-
rrolló más rápido la enfermedad en comparación con las vías
oral, subcutánea o articular (27). Cuando se les infectó por
la vía oral (la cual parece ser la vía más probable para el
virus transmitido de manera natural) el sitio inicial de la
replicación viral, que sucedíó 2 a 12 horas posexposición,
732 . Enfermedades de las aves
fue el epitelio del intestino y la bolsa de Fabricio. Despuésde
esto, el virus se distribuyó en un amplio rango de tejidos,
incluyendo el corvejón, en 24 a 48 horas (35). Muchos reo-
virus ocasionan alteraciones inflamatorias microscópicas en
los tendunes flexores digitales y extensores metatarsianos
sin desarrollo de lesiones macroscópicas (54).
Cuando se origina enfermedad (artritis/tenosinovitis
viral) por infección natural, puede observarse en avesjóve-
nes de 4 a 7 semanas de edad, pero puede verse también en
pollos mucho mayores (82). La morbilidad puede ser
tan elevada como de 100%, mientras que la mortalidad por
lo general es inferior a 6%.
Signos
En las infecciones agudas existe cojera y algunos pollos
tienen poco crecimiento. Con la infección crónica la cojera
es más pronunciada, y en un porcentaje reducido de los
pollos está inmovilizada la articulación del tarso. En una
parvada de 36 000 pollos de engorda, la infección, diagnos-
ticada primero como sinovitis infecciosa s~ presentó en 8 a
16 locales en los cuales los pollos tenían de 3 a 4 semanas
de edad. Alrededor de 550 aves murieron o las retiraron de-
bido a cojera hacia las 7 a 8 semanas. Otras 4500 aves
mostraron crecimiento deficiente.
En otra parvada de más o menos 15 000 pollos de
engorda, no se observaron signos clínicos de artritis/teno-
sinovitis viral, pero en casi 5% de las aves se apreció
crecimiento en el área del gastrocnemio o de los tendones
de los flexores digitales durante el sacrificio. A las 9 sema-
nas, las aves de esta parvada tenían un peso promedio de
sólo 1.660 g, la conversión alimenticia era de 2.45%, la
mortalidad totalizó 5% y el índice de decomiso fue de 2.6 %.
Se aisló virus de 2 aves decomisadas por toxemia; de
80 muestras de suero obtenidas de esta parvada, 896/0tuvo
anticuerpos contra reovirus detectados en una prueba de
precipitina. Esta infección inaparente ocasionó pro-
bablemente los resultados deficientes de estos pollos.
Otros investigadores han hecho observaciones simila-
res (18, 29). La rotura del tendón del gastrocnemio, en
Figura 28-1. Pollo de engorda de 8 semanas de edad que
muestra hinchazón muy notable de los flexores digitales y
extensores metatarsianos. El diagnóstico se puede estable-
cer a menudo con base en la hinchazón bilateral de estos
tendones
(Capítulo28)
especial en pollos asaderos machos de 12 a 16 semanas
de edad, a menudo se relaciona con infección por reovirus
(29, 34). Se ha observado una lesión parecida en pavos de
5 a 8 semanasde edad (58). La marcha tipica desigual en la
rotura bilateral del tendón, se origina por incapacidad del
ave para inmovilizar el metatarso. Esto último muchas ve-
ces se acompaña con rotura de vasos sanguineos.
Lesiones macroscópicas
Las lesiones macroscópicas en pollos infectados de manera
natural, se manifiestan por hinchazones de los tendones
flexores digitales y extensores metatarsianos. Esta última
lesión es evidente por palpación inmediatamente por enci-
ma del tarso, y puede observarse con facilidad cuando se
quitan las plumas (figura 28-1).
Las hinchazones del cojinete plantar y de la articu-
lación del tarso son menos frecuentes.El tarso suele contener
una cantidad reducida de exudado de color pajizo o teftido
con sangre; en unos cuantos casos hay una cantidad consi-
derable de exudado purulento que semeja al que se observa
con la sinovitis infecciosa. Al inicio de la infección hay un
edema muy evidente de las vainas tendinosas tarsiana y
metatarsiana (figura 28-2). Las hemorragias petequiales
son frecuentes en las membranas sinoviales por encima del
tarso (figura 28-3B).
La inflamación de las áreas tendinosas progresa hacia
una lesión de tipo crónico caracterizada por endurecimiento
y fusión de las vainas tendinosas. Se desarrollan pequeftas
erosiones puntiformes en el cartílago articular del tibiotarso
distal. Estas erosiones aumentan, coalescen y se extienden
al huesosubyacente(figura 28-3B, C). En la superficie articu-
lar hay un crecimiento excesivo de paRDOSfibrocartilagi-
no so. Los cóndilos y los epicóndilos muchas veces están
afectados (40). En pollos inoculados está aumentada la
diáfisis del metatarsiano proximal del miembro afectado.
Figura 28-2. Edema de grado muy manifiesto en las vainas
tendinosas de los flexores digitales (izquierda); normales
(derecha).

Figura 28-3. Lesiones de artritis viral en la tibia posterior distal de pollos inoculados. A. Normal. B. Erosiones en cartilago y
hemorragias de la membrana sinovial 35 días después de la inoculación. C. Erosiones en cartílago y engrosamiento muy
notable de la membrana sinovial212 días después de la inoculación.
Histopatología
Kerr y Olson (40) han descrito alteraciones histológicas. En
general, son las mismas en las infecciones naturales y expe-
rimentales. Durante la fase aguda (7 a 15 días después de la
inoculación en el cojinete plantar) se aprecia edema, necro-
sis con coagulación, acumulación de neutrófilos e inflama-
ción perivascular. También hay hipertrofia e hiperplasia de
células sinoviales, infiltración de linfocitos y macrófagos, y
proliferación de células reticulares. Estas últimas lesiones
hacen que se engruesen las capas parietal y visceral de las
vainas tendinosas en grado muy manifiesto. La cavidad
sinovial está llena con neutrófilos, macrófagos y células si-
noviales esfaceladas. Se desarrolla periostitis caracterizada
por aumento de osteoclastos. Durante la fase crónica (que
se inicia hacia los 15 días posteriores a la infección), la
membrana sinovial desarrolla prolongaciones vellosas y
se observan nódulos línfoides. Después de 30 días las
alteraciones inflamatorias se vuelven más crónicas. Hay un
incremento en la cantidad de tejido conjuntivo fibroso e
infiltración o proliferación pronunciada de células reticu-
lares, linfocitos, macrófagos y células plasmáticas.
Las mismas alteraciones inflamatorias generales se
desarrollan en las áreas tarsometatarsiana y articulación del
tarso. Se inhibe el desarrollo de huesos sesamoideos en
el tendón del miembro afectado. Algunos tendones se reem-
plazan totalmente por tejido de granulación irregular, y se
forman grandes vellosidades en la membrana sinovial.
A los 54 días posteriores a la infección, las aves infec-
tadas por vía oral mostraron fibrosis crónica de las vainas
tendinosas, con invasión de tejido fibroso que ocasionó
anquilosis e inmovilidad (85).
El crecimiento lineal de células del cartílago en el
hueso tarsometatarsiano proximal se vuelve estrecho e irre-
gular. Las erosiones en el cartílago de la articulación del
Artritis vira! . 733
tarso se acompafian por un pannus de granulación. Los
osteoblastos se activan y se depositan formando una capa
engrosada de hueso por debajo de la erosión. Hay actividad
osteoblástica presente en los cóndilos, epicóndilos y tibia
accesoria, causante de osteoneogénesis y exóstosis subse-
cuente (40). De manera ultraestructural, el tendón y la vaina
del gastrocnemio, en aves de engorda infectadas con reovi-
rus al día de edad por vía oral, se caracterizaron por cambios
degenerativos en los fibroblastos, incluyendo vacuolización
citoplásmica, disrrupción de la membrana, pérdida de ribo-
sornasdel retículo endoplásmico y disrrupción mitocondrial
y celular generalizada (25).
Se ha descrito con detalle lesionesen el corazón (40, 55).
La presenciade una infiltración de neutrófilos entre las fibras
miocárdicas es un hallazgo constante. En algunos casos se
acompafia por células mononucleares proliferantes, proba-
blemente células reticulares. La patogenicidad de los reovi-
rus aviares para los pollitos de un día de edad, mostró el
potencial artrógeno de todas las cepas y necrosis hepática
de grado muy notable (21).
Los eritrocitos, hematócrito y determinacionestotales de
leucocitos se encuentran por lo común dentro de límites
normales, aunque puede haber una elevación en el porcentaje
de neutrófilos y reducción en el porcentaje de linfocitos.
Inmunidad
Los reovirus aviares poseen un antigeno especifico a grupo
discemible mediante técnicas de difusión en gel y un anti-
geno especifico a serotipo que se demuestra con valoracio-
nes de anticuerpos neutralizantes en reducción de placas y
embrión de pollo (64, 82). Los anticuerpos neutralizantes
se pueden detectar de 7 a 10 días después de la infección,
y los anticuerpos precipitantes en alrededor de 2 semanas.
El anticuerpo neutralizante parece persistir más tiempo que
734 Enfermedades de las aves
el precipitante, pero esto puede ser simplemente un reflejo
de la sensibilidad de la valoración. No se comprende bien
la importancia de anticuerpos en el establecimiento de la
protección, ya que las aves pueden infectarse de manera
persistente en presencia de concentraciones elevadas de
anticuerpo s circulantes (32). No obstante, parece que los an-
ticuerpos matemos pueden proporcionar cierto grado de
protección a los pollitos de un d!ade edad contra los desafios
naturales experimentales (84, 86). La protección ,elativa
proporcionada por un anticuerpo parece estar relacionada
tanto con la homogeneidad de serotipo, virulencia de virus
y edad del huésped, as! como con el título de anticuerpos
(61,68,86).
Se ha evidenciado la inducción de interferón por reo-
virus aviarios in vitro e in vivo. La cepa SI133 atenuada
ocasionó interferón en cultivos celulares de embrión de
pollo, mientras que se detectó el interferón in vivo en los
pulmones, pero no en otros tejidos (10,11,90). Un reovirus
más patógeno provoca la producción de interferón de-
tectable en muestras de suero (lO, 11). Hill Y colaboradores
(24) informaron que la supresión de la inmunidad media-
da por células T mediante ciclosporina A, incrementó la
mortalidad en aves infectadas con reovirus, pero no afectó
la relativa gravedad de las lesiones tendinosas.
DIAGNÓSTICO
Puede hacerse un diagnóstico presuntivo de artritis viral con
base en signos y lesiones. La afectación de los tendones
extensores metatarsianos y flexores digitales principalmen-
te (figura 28-2), y la infiltración de neutrófilos en el corazón
ayudan a diferenciar entre la sinoyitis bacteriana y la mico-
plásmica. La demostración de reovirus en las vainas tendi-
nosas por técnicas de anticuerpos fluorescentes (64) o el
aislamiento en embriones de pollo o en células de hígado de
embrión de pollo es una evidencia adicional (64, 82). La
patogenicidad relativa de un reovirus obtenido de alguna
articulación afectada, puede confirmarse con inoculación en
el cojinete plantar de pollos susceptibles de un día de edad.
Si es patógeno, el virus inducirá una inflamación pronun-
ciada del cojinete plantar dentro de un plazo de 72 horas
posteriores a la inoculación.
Los reovirus se pueden diferenciar con facilidad de
otros virus por medio de sus características fisicoquími-
cas típicas y la presencia de un antígeno específico a grupo
demostrable en la prueba de precipitina en gel agar. Para la
preparación del antígeno, se inoculan embriones de pollo de
9 a 11 días de edad por la vía de la MCA, y ésta se cosecha
de embriones muertos o afectados dentro de un plazo de
7 días posterior a la inoculación. Entonces, la MCA se ho-
mogenizay utiliza como antígeno (56). La prueba de preci-
pitina se puede utilizar para identificar aislamientos como
reovirus, si se dispone de antisuero positivo conocido, o
puede emplearse como indicación del estado de anticuerpos
en las parvadas afectadas.
(Capítulo28)
Serología
El anticuerpo contra reovirus especifico a grupo puede
detectarse con facilidad con la prueba de precipitina en gel
agar (37,56) o la prueba indirecta de anticuerpos fluores-
centes (PIAF) (26). La prueba PIAF es más sensible y, por
tanto, más adecuada para las valoraciones cuantitativas.
La neutralización de virus, con base en reducción de placa
en cultivos de riñón de pollo o de células higado de embrión
de pollo se ha usado de manera regular para determinar
diferencias de serotipo con antisuero de conejo y pollo (64,
82). Aunque se han descrito varios serotipos, existe una
heterogeneidad considerable entre los aislamientos de reo-
virus, con muchos de ellos clasificados como subtipos antigé-
nicos más que como serotipos distintos. Las determinaciones
in vitro de la especificidad de los anticuerpos contra reovi-
rus, no siempre se pueden correlacionar con protección
contra el desafio homólogo o heterólogo de aves con anti-
cuerpos derivados de la madre (93), y la especificidad de
tipo de los anticuerpos neutralizantes es menor para los
pollos inmunizados con reovlrus inactivados que para
los inmunizados después de la infección (47).
Slaght y colaboradores (78) fueron los primeros en
describir una valoración ELISA para detectar anticuerpo s
contra reovirus aviar. Se usó como antígeno la cepa SI133
y se encontró que reacciona con anticuerpos contra
aislamientos de Reo-25 y WVU2937; los anticuerpos ho-
mólogos tienen el título más alto. Los sistemas ELISA
disponibles hoy dia en fuentes comerciales, aparentemente
son adecuadospara evaluar las concentraciones de anticuer-
pos contra reovirus con base en parvadas (81).
PREVENCiÓN Y CONTROL
La característica de ubicuidad que tienen los reo virus avia-
res, y su estabilidad inherente, junto con las prácticas mo-
dernas de crianza confinadas con alta densidad, sugieren
que la eliminación de la exposición al virus puede ser dificil.
El virus se puede transmitir tanto vertical como horízontal-
mente, y debido a su resistencia a la inactivación puede
además ser transportado con frecuencia por medios me-
cánicos. La limpieza minuciosa de un gallinero parece
prevenir la infección con virus patógenos en grupos subse-
cuentes después de la eliminación de una parvada infectada
de las instalaciones. Los desinfectantes comunes no se han
probado de manera adecuada, pero se piensa que la sosa y
las soluciones de yodo orgánico a 0.5% son inactivadores
eficaces.
Los pollitos son más susceptibles a los reovirus pató-
genos a un día de edad, y luego desarrollan una resistencia
relacionada con la edad, que se inicia tan pronto como a las
2 semanas. Debido a su período de mayor susceptibilidad,
se han desarrollado vacunas y programas de vacunación
dirigidos a dar protección alprímer día de edad. La inmu-
nización activa se puede lograr mediante vacunación con
reovirus viable atenuado, el cual se aplica normalmente por
via subcutánea (88), aunque también se ha utilizado la
inmunización mediante la aplicación de aerosol grueso (17).

Puede demostrarse protección contra un desafio subsecuen-
te, pero las vacunas de reovirus de S 1133 pueden interferir
con la vacunación contra la enfermedad de Marek en caso
de que se administre de manera simultánea (67). La vacu-
nación contra reovirus en parvadas de reproductoras se
puede efectuar con vacunas tanto viables como inactivadas
o con combinaciones de ambas. En caso de administrarse
una vacuna viva, debe ser antes del comienzo de la postura
para evitar la transmisión transovárica del virus vacunal
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Artritis vira! . 735
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abarcan protección inmediata a los pollitos de un día de edad
proporcionada por los anticuerpos maternos y una limi-
tación del potencial de transmisión vertical, de la cual se
ha demostrado su importancia económica (7). La vacuna-
ción de avesreproductorases un método eficaz para controlar
la artritisltenosinovitis viral y a otros reovirus patógenos,
pero debe reconocerse que la protección se asegura sól~
contra serotipos homólogos (61)..
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 Phil D. Lukert e K M Saif
INTRODUCCiÓN
La infección de la bolsa de Fabricio (IBF) es una enferme-
dad viral aguda, sumamente contagiosa, de pollos jóvenes.
Las células linfoides, en especial las células B, constituyen
el blanco celular primario y el tejido linfoide de la bolsa
c10acales el que se afecta con mayor gravedad. Fue descrita
como una nueva entidad patológica específica por Cosgrove
(22) en 1962 y se conoció como nefrosis aviar debido al
daño renal extremo que se encontró en aves que murieron
por la infección. La importancia económica de esta enfer-
medad se manifiesta de dos maneras. La primera se debe a
la enfermedad clínica y mortalidad en pollos de tres semanas
de edad y mayores. En segundo lugar, y lo que es más
importante, la manifestación es una inmunosupresión pro-
longada grave de los pollos infectados a una edad temprana.
Las secuelasque sehan relacionado con la inmunosupresión
incluyen dermatitis gangrenosa, síndrome de hepatitis-ane-
mia con cuerpos en inclusión, infecciones por E. coli y
fracasos de vacunación. El virus de IBF no afecta al ser
humano y no tiene importancia en salud pública.
HISTORIA
Oscureció los estudios iniciales para identificar al agente
etiológico de la IBF (nefrosis aviar), la presencia del virus
de bronquitis infecciosa (IBY) en el riñón en casos de
campo. Winterfield y Hitchner (171) describieron un aisla-
miento de IBY (Gray) que procedió de un caso de campo
de nefrosis similar al nuevo síndrome IBF comunicado.
Debido a la semejanza entre las lesiones del riñón inducidas
por el virus Gray y aquellas observadas en la nefrosis aviar,
según fueron descritas por Cosgrove (22), se pensó que el
virus de Gray era el agente causal. Sin embargo, estudios
ulteriores mostraron que las aves inmunes al virus de Gray
aún se infectaban con el agente de IBF y desarrollaban
739
cambios patológicos en la bolsa cloacal especifico s para la
enfermedad. En estudios posteriores con la IBF, Winterfield
y colaboradores (172) tuvieron éxito en el aislamiento de un
agente en huevos embrionados. El patrón de mortalidad fue
irregular y fue dificil conservar al agente en pases seriados.
El aislamiento se conoció como agente bursal infeccioso y
se determinó como la causaverdaderade IBF; el virus Gray se
identificó como un aislamiento de IBV con tendencias
nefrotóxicas. Hitchner (53) sugirió después el término en-
fermedad infecciosa de la bolsa para la enfermedad cau-
sante de lesiones patognomónicas de la bolsa cloacal.
En 1972, Allan y colaboradores (1) dieron a conocer
que las infecciones por el IBFV en edad temprana eran
inmunosupresoras. El reconocimiento de la capacidad in-
munosupresora de las infecciones por el IBFV aumentó de
manera considerable el interés en el control de estas infec-
ciones. La existencia de un segundo serotipo se informó en
1980 (97). El control de las infecciones virales de IBF se ha
complicado por el reconocimiento de cepas "variantes" del
serotipo 1 del IBFV que se hallaron en el área de producción
avícola en Delmarva (127,133). Estas cepas originaron en-
fermedad en presencia de inmunidad materna en contra de
las cepas estándar (131, 133). Estas variantes ya se encon-
traban presentesen la naturalezay se seleccionaronmediante
presión inmunitaria, o eran mutantes que se desarrollaron y
florecieron de nuevo por presión inmunitaria.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Las infecciones con el serotipo 1 del IBFV tienen distribu-
ción en todo el mundo y se presentan en todas las áreas
importantes de producción avícola. La incidencia de infección
en estas zonas es elevada; prácticamente todas las parvadas
están expuestas al virus durante las etapas iniciales de vida.
A causa de los programas de vacunación efectuados por
la mayoría de los productores, todos los pollos finalmente
se vuelven seropositivos al IBFV. No obstante, los casos
740 . E'1fermedades
de las aves
clinicos son poco comunes, ya que las infecciones se modi-
fican por los anticuerpos matemos o se deben a cepas
variantes que no ocasionan enfermedad, pero que pueden
inducir grave inmunosupresión. Las cepas altamente viru-
lentas aisladas originalmente en Holanda y caracterizadas
por Chettle y colaboradoresen 1989(15), causangravesbrotes
con alta mortalidad en varias partes del mundo.
Las infecciones por lBFV serotipo 2 también se en-
cuentran diseminadas de manera amplia y se desarrollan en
pollos (66, 133), pavos (5, 17,68) Y patos (97). No se ha
demostrado que los aislamientos del serotipo 2 sean pató-
genos o inmunosupresores.
. ETIOLOGíA
Clasificación
El IBFV es un miembro de la familia Birnaviridae (13, 29,
104), la cual tiene un género, el Birnavirus, y el prototipo
es el virus de la necrosis pancreática infecciosa del pez.
Otros virus en esa familia abarcan al virus Tellina de los
moluscos bivalvos y el virus (X) Drosophila de la mosca de
la fruta (29). Los virus en esa familia tienen genomas
constituidos por dos segmentos de RNA de tira doble (ds)
(90, 104, 156) Y de donde procede el nombre de birnavirus.
Antes del reconocimiento de la familia Birnaviridae, y antes
de que hubiera información adecuada acerca de sus carac-
terísticas morfológicas y fisicoquímicas, el IBFV se colo-
caba en ocasiones en las familias Picornaviridae (19, 89) o
Reoviridae (42, 79, 85, 120).
Morfología
El virus es un virión no envuelto en una cubierta simple con
simetría icosahédrica y diámetro que varia de 55 a 65 nm
(50, 112, 116) (figura 29-1). La simetria de la cápside es
descentrada, con una triangulación número T = 13 Y desvia-
ción a la derecha (116).
Se ha informado que la densidad flotante de particulas
completas en gradientes de cloruro de cesio varia de 1.31 a
1.34g/mL (8, 34, 68, 103, 112,120,161).Secomunicaronvalores
de densidad más bajos para particulas virales incompletas.
Composición quimica
El dsRNA del genoma del IBFV tiene dos segmentos (8, 29,
69,104) como se demuestra por medio de electroforesis en
gel de policrilamida. lackwood y cQlaboradores (69) die-
ron a conocer que los dos segmentosde los cinco serotipos 1
del virus migraron de manera similar cuando se sometieron
juntos a electroforesis. Los segmentos RNA de los virus del
serotipo 2 migraron de modo parecido, pero difirieron de
los virus del serotipo 1 cuando se sujetaron a electroforesis
juntos, lo que sugiere que pueden usarse patrones de migra-
ción de RNA para diferenciar aislamientos del IBFV que
difieren serotípicamente. Becht (9) comunicó resultados
similares cuando compararon aislados de cada serotipo.
Se reconoció de manera temprana que el virus tiene
cuatro proteínas viraJes designadascomo VPI, VP2, VP3 y
VP4(8, 28, 29,112,161). Los pesosmolecularesaproximados
(Capítulo29)
Figura 29-1. Micrografia electrónica de partículas virajes de
IBF teñidas negativamente. 200 OOOx. (Reed.)
para las cuatro proteínas son 90,41,32 Y 28 kD, respecti-
vamente. Se han observado proteínas adicionales, como la
VPX, y se piensa que tienen una relación de precursor-pro-
ducto (28). Se describe una nueva proteína viral (VP5), la
cual tiene un peso molecular de 21 kD (107). Becht y
colaboradores (9) compararon aislamientos de los serotipos
1 y 2 e informaron de proteínas virales con pesos molecu-
lares dentro de los mismos límites que las observadas por
Jackwood y colaboradores y Kibenge y colaboradores (69,
78). No fue posible diferenciar entre las cepas del serotipo
1, con base en las diferencias en sus proteínas estructurales
(164). Las VP2 y VP3 son las proteínas principales del IBFV.
En los virus del serotipo 1 constituyen 51% Y 40% de las
proteínas virales, respectivamente (29), mientras que las
VPl (3%) y la VP4 (6%) son proteínas menores. La VPl es
la RNA polimerasa viral y VP4 es una proteasa viral (57,
109, 155). En la actualidad, se desconoce la función de la
VP5 recién descrita (107). El segmento pequeño del genoma
(B) del IBFV codifica para VPl, mientras que el segmento
grande (A) codifica para el resto de las proteínas virales (3,
57, 101).
En la VP2 se detectó un epitope neutralizante confor-
macional dependiente(discontinuo), y un epitope conforma-
cional independiente (continuo) en la VP3. Los anticuerpos
contra estos epitopes protegen de manera pasiva a los po-
llos (4). Se había informado antes (35) que la VP3 tenía
determinantes antigénicos para especificidad de serotipo,
pero estudios posteriores indicaron que estos determinantes
se hallaban en VP2 (4, 9). De acuerdo con Becht (9) los
anticuerpo s monoclonales contra VP2 diferenciaban entre
los dos serotipos de virus, mientras que los anticuerpos
monoclonalescontra VP3 reconocíana un antigeno específico
de grupo en ambos serotipos. Se mapeó un panel de anti-
cuerpos monoclonales en contra de VP3 de los serotipos 1 y 2
para cuatro segmentos del gen VP3, y dos de estos sitios
fueron específicospara sólo un serotipo (92). Snyder y colabo-
radores (151) desarrollaron un anticuerpo monoclonal a

VP2 que neutralizaba ambos serotipos del virus, indicando de
este modo la existencia de múltiples epitopes en VP2. Aún no
se determina la basemolecular para la patogenicidaddel virus.
La química del virus ha sido revisada en detalle por
Kibenge y colaboradores (76).
Replicación viral
Kibenge y colaboradores (76) han revisado este tema. En
general, es poco lo que se conoce acerca de los eventos
bioquímicos vinculados con la replicación de los bimavirus.
Varios huéspedes de laboratorio para el IBFV se describen
más adelante en este capítulo. Se ha observado que el virus
se fija a las células de riñón de embrión de pollo en grado
máximo a los 75 minutos después de la inoculación (85). El
ciclo de multiplicación en las células de embrión de pollo
es de lOa 36 horas, y el periodo latente de 4 a 6 horas (8,
69,85,112). En las células Vero y BGM-70, se describió un
ciclo de multiplicación más prolongado (48 horas) (72,77,
88). Se detectaron polipéptidos virales en las células linfoi-
des bursales de pollo proliferadas in vitro y en su medio de
cultivo a los 90 minutos y seis horas posteriores a la infec-
ción, respectivamente (103). Se desconoce el sitio receptor
de reconocimiento de la célula en el virus.
El mecanismo de la ~íntesis del RNA viral no se ha
determinado con claridad. Se describió una RNA polimera-
sadependientede dsRNA, la VPI (155). Se han demostrado
proteínas ligadas a genoma, lo que indica que el virus replica
su ácido nucleico por un mecanismo de desplazamiento de
filamento. La actividad de laRNA polimerasa puede demos-
trarse sin pretratamiento del virus, lo que señala que se
producen transcripción y replicación después de la penetra-
ción celular sin descubrimiento del virus (155).
Becht (8) informó que no se suspende la síntesis de
proteínas del huésped en los fibroblastos de embrión de po-
llo infectados con ellBFV
Resistencia a los agentes quimicos y físicos
El IBFV es muy estable. Benton y colaboradores(10)
describieronque el IBFV resistíael tratamientocon étery
con cloroformo, se inactivabaa pH 12,perono seafectaba
por el pH2, y aún estabaviable despuésde cinco horasa
56 °C. El virus no se afectópor exposicióna fenol a 0.5%
ni timerosol a 0.125% durante I hora a 30 °C. Hubo una
reducciónde grado muy manifiesto en la efectividaddel
virus cuandose expuso a formalina a 0.5% duranteseis
horas.El virus tambiénsetrató con variasconcentraciones
de tres desinfectantes(un complejo de yodo, un derivado
fenólicoy un cuatemariode amonio)duranteun periodode
dos minutosa 23°C. Sólo el complejo de yodo tuvo algún
efecto perjudicial. Landgraf y colaboradores(80) halla-
ron queel virus sobrevivióa 60 °c, perono a 70 °C durante
30 minutos, y la cloramina a 0.5% mató al virus después
de 10 minutos.Detergentesinvertidoscon 0.05%de hidró-
xido de sodio, inactivaron o tuvieron un intenso efecto
inhibidor en el virus (139).
Es indudableque la naturalezaresistentede estevirus
es una razónparasu persistenciaprolongadaen las casetas
avícolas,aun cuandose efectúenprocedimientosminucio-
sosde limpiezay desinfección.
Infecciónde la bolsade Fabricio . 741
Clasificación de cepas
McFerran y colaboradores (97), en Irlanda del Norte, fueron
los primeros en comunicar variaciones antigénicas entre
aislamientos del IBFV de origen europeo. Tuvieron eviden-
cia de la presencia de dos serotipos designados 1 y 2, Y
mostraron sólo 30% de relación entre varias cepas de sero-
tipo I y el prototipo designado de ese serotipo. Se observa-
ron resultados similares en EUA (68, 84) Y los serotipos
estadoun.idenses fueron designados como I y 11. Estu-
dios posteriores (98) indicaron la relación entre los aisla-
mientos europeo y americano del serotipo segundo y
propusieron el uso de los numerales arábigos 1 y 2 para
describir los dos serotipos del IBFV. Se informó una rela-
ción antigénica de sólo 33% entre dos cepas de serotipo 2
(98), lo que evidenció una diversidad antigénica similar a la
de los virus del serotipo l.
Los dos serotipos son diferenciados por medio de
pruebas de neutralización de virus (NV), pero no son distin-
guibles con pruebas de anticuerpos fluorescentes ni ELISA.
La inmunización contra el serotipo 2 no protege contra el
serotipo l. No puede probarse la supresión inversa debido
a que no hay virus virulentos de serotipo 2 para el desafio
(60,71). Los primeros aislamientos del serotipo 2 (68) se
originaron en pavos y se pensó que ese serotipo era especí-
fico para huésped. Sin embargo, estudios posteriores mos-
traron que los virus del serotipo 2 podían ser aislados de
pollos (61) y los anticuerpos del serotipo 2 del IBFV son
frecuentes tanto en pollos como en pavos (66, 133).
Se describieron variantes de los virus del serotipo 1
(128, 133). Las cepas de vacuna disponibles en el momento
en que fueron aisladas no protegieron contra las variantes,
que eran antigénicamente distintas de los aislados estándar
del serotipo l.
lackwood y Saif(67) efectuaron un estudio de neutra-
lización cruzado de ocho cepas de vacuna comercial del
serotipo 1, cinco cepas de campo serotipo 1 y dos cepas de
campo serotipo 2. Se distinguieron seis subtipos entre las 13
cepas serotipo 1 estudiadas. Uno de los subtipos incluyó a
todas las variantes aisladas. Snyder y colaboradores (152)
con el uso de anticuerpos monoclonales, sugirieron que se
había producido un cambio antigénico mayor en los virus
de serotipo I en el campo. Se piensa que las cepas muy
virulentas que se describieron por primera vez en Europa
(15), eran antigénicamente similares a los virus típicos del
serotipo l.
Sistemas de huésped de laboratorio
Embriones de pollo
Inicialmente, la mayor parte de los investigadores tenían
dificultades para aislar o, en caso de tener éxito, para trans-
feriral virus de manera seriada con el empleo de embriones
de pollo. Landgraf y colaboradores (80) comunicaron una
experiencia típica con el empleo del saco alantoideo como
vía de inoculación. En el primer pase murieron todos los
embriones inoculados; en el segundo falleció 30%, y en el
tercero no hubo mortalidad de embriones.
Los estudios continuados (53) descubrieron tres facto-
res que pueden explicar estas dificultades: 1) Los huevos
embrionados que se originaron de parvadas que se habían
742 . Enfermedades de las aves
recuperado de la enfennedad eran altamente resistentes al
crecimiento del virus. 2) En el pase temprano del virus, el
líquido alantoamniótico (LAA) tenía un contenido muy bajo
de virus, mientras que la membrana corioalantoidea (MCA) y
el embrión, tenían cada uno un contenido mucho más elevado
y casi igual de virus. 3) La comparación del saco alantoideo,
el saco vitelino y la MCA como vías de inoculación, mostró
que el saco alantoideo era el menos conveniente, con pro-
ducción de títulos de virus a 50% de dosis infectante de
embrión (DIEso) de 1.5 a 2.0 loglo más bajos que.por la vía
MCA. El saco vitelino dio títulos que fueron intennedios.
Winterfield (170) aumentó la concentración de virus
en el LAA mediante el pase seriado en huevos embrionados.
Hitchner (53) usó aislamiento 2512, obtenido de Winter-
field en el pase de embriones número 46, para practicar un
estudio de curva de crecimiento en pasos múltiples. Encon-
tró que la concentración de virus alcanzó un máximo 72
horas después de la inoculación.
La inyección de virus en los huevos embrionados de
10 días de edad produjo una mortalidad en embrión de 3 a
5 días posteriores a la inoculación. Las lesiones macroscó-
picas observadas en el embrión fueron distensión edematosa
de la región abdominal; congestión y hemorragias petequia-
les cutáneas, en particular a lo largo de los trayectos de las
plumas; hemorragias ocasionales en las articulaciones de
las patasy en la región cerebral; necrosis de aspectomoteado
y hemorragias equimóticas en el hígado (etapasposteriores);
aspecto pálido parcialmente cocido del corazón; congestión
y cierto grado de necrosis moteada de los riñones; conges-
tión extrema de los pulmones; y bazo pálido, a veces con
focos necróticos pequeños. La MAC no tenía placas, pero
se observaron a veces pequeñas áreas hemorrágicas. Las
lesiones inducidas en embriones con variantes del IBFV
fueron distintas de las inducidas con aislamientos estándar.
La esplenomegalia y la necrosis del hígado son caracterís-
ticas de las lesiones inducidas por las variantes, pero hay
poca mortalidad (131).
Cultivo celular
Se han adaptado muchas cepas de IBFV a cultivos celulares
de origen de embrión de pollo y se han observado efectos
citopáticos. Los virus adaptados a cultivos celulares pueden
cuantificarse mediante valoración en placa o técnicas de
microtitulación. Rinaldi y colaboradores (126) y Petek y
colaboradores (123) pudieron cultivar cepas de IBFV adap-
tadas a huevo en fibroblastos de embrión de pollo, que
fueron más sensibles al virus que los huevos embrionados
o los ratones lactantes.
Lukert y Davis (85) adaptaron con éxito virus tipo
silvestre de bolsas infectadas en células derivadas de la
bolsa de embrión de pollo. Después de cuatro pasesseriados
en las células de la bolsa de embrión de pollo, el virus creció
en células de riñón de embrión de pollo y produjo placas
bajo agar. Este virus fue propagado después en fibroblastos
de embrión de pollo y usado como vacuna de virus vivo
atenuado (144). Además de las células de origen del pollo,
el virus se ha desarrollado en células de embrión de pavo
y pato (99), líneas celulares de mamíferos derivadas de
riñones de conejo (RK-13) (126), riñones de mono (Vero)
(77, 88) Y células de riñón de mono grivet lactante (BGM-
70) (72).
(Capítulo29)
Jackwood y colaboradores (72) compararon tres líneas
celulares de mamíferos (MA-104, Yero y BGM-70) en lo
referente a su capacidad para soportar varias cepas de los
serotipos 1 y 2 de IBFV, incluyendo variantes del serotipo
l. Los virus replicaron en las tres líneas celulares, pero el
efecto citopático resultó más notable en las células BGM- 70.
La curva de crecimiento de una cepa probada en células de
BGM- 70 fue similar a la de los fibroblastos de em-
brión de pollo, y los títulos NV en cultivos de BGM- 70 se
compararon bien con aquéllos de los fibroblastos de em-
brión de pollo. Las células BGM- 70 son empleadas de
manera regular para serología por uno de los autores (135).
Se descubrió que una línea celular continua de fibro-
blastos de origen de codorniz japonesa da soporte a las
replicaciones de IBFV y a varios otros patógenos virales de
aves de corral (23). Estos virus, ya adaptados al cultivo
de tejidos, produjeron un efecto citopático en las células de
codorniz.
Hirai y Calnek (49) propagaron IBFV virulento en lin-
focitos de pollo normal y en una línea de célula B linfoblas-
toide derivada de un tumor inducido por virus de leucosis
aviar. El virus no replicaba en seis líneas celulares linfoblas-
toides de célula T iniciadas de tumores de enfermedad
de Marek. Su investigación mostró que los linfocitos B que
portaban IgM eran las células blanco probables del IBFV.
Esto se verificó después en un estudio efectuado en linfoci-
tos normales de pollos (110). Los linfocitos de la bolsa
cloacal y del timo fueron purificados y separadosen células
T, células B y células nulas. Las células B que contenían
IgM superficial resultaron susceptibles al IBFV, pero no lo
fueron las células T ni las nulas.
Müller (102) enriqueció células con Ig formando rose-
tas y seleccionando células, y observó que el IBFV se
replicaba de preferencia en una población de células proli-
ferantes y que la susceptibilidad no se correlacionó con la
expresión de inmunoglobulinas en sus superficies. Se en-
contró que una línea celular linfoblastoide B, proveniente
de un.pollo con lesiones linfoides (48), era superior a FEP,
células renales de pollo y células BGM- 70, para propagar
varios virus atenuados y patógenos (163).
El aislamiento del IBFV de casos de campo de la
enfermedad puede ser dificil. McFerran y colaboradores
(97) hallaron muy dificil aislar y propagar de manera seriada
al virus en cultivos celulares de origen de embrión de pollo.
Lee y Lukert (81) intentaron aíslamientos del IBFV de
varios casos de campo en pavos y pollos, así como en cepas
de desafio recibidas de otros laboratorios. Las cepas de pavo
(5 de 5) se adaptaron con facilidad al FEP después de 3 a 10
pasesciegos. Sólo 2 de 9 cepas de pollos pudieron adaptarse
a FEP; las otras siete cepas sólo pudieron proliferar células
bursales de embrión de pollo, aún después de 20 pases por
las células de la bolsa.
Las células BGM- 70 fueron empleadas con éxito para
el aislamiento de IBFV de las bolsas de pollos infectados de
modo natural (134). De ordinario, se detectó un efecto
citopático después de 2 o 3 pases ciegos.
Un aspecto que se debe considerar en lo referente a la
replicación in vitro del virus es la posibilidad del desarrollo
de partículas defectuosas. Müller y colaboradores (106)
comunicaron que los pases seriados de virus no diluidos en
células de embrión de pollo resultaron en fluctuaciones

en infectividad y desarrollode virus forrnadoresde peque-
ñas placasestablesque interfirieron con la replicacióndel
virus estándary favorecieronla generaciónde partículas
defectuosas,éstashabíanperdido el segmentograndede
dsRNA. El pasajedel virus en células BGM- 70 o FEP,
duranteseisocasiones,causópérdidade patogenicidad,no
obstante,pasajessimilaresen embrionesde pollo no afec-
taron la patogenicidaddel virus (43).
Patogenicidad
Los pollos son los únicos animales conocidos que desarro-
llan enfermedad clinica y lesiones distintivas cuando se
exponen al IBFV. Los virus de campo exhiben distintos
grados de patogenicidad en los pollos. Los virus vacunales
también tienen un potencial patógeno variable en pollos,
como se expone más adelante en este capitulo.
Ha habido un interés considerable en estudiar la pato-
genicidad potencial de los virus que pertenecen al serotipo
2 en pollos y pavos. lackwood y colaboradores(71), comuni-
caron ausenciade signos clinicos y lesionestanto macroscópi-
cas como microscópicas en pollos inoculados con un
aislamiento del serotipo 2. Sin embargo, Sivanandan y
colaboradores (143) observaron lesiones tipicas de IBFV en
pollos inoculados con el mismo aislamiento. En estudios
ulteriores (60), se halló que cinco aislamientos del serotipo
2, tres de origen de pollo y dos de origen de pavo (incluyen-
do el aislamiento estudiado por lackwood y colaboradores
y Sivanandan y colaboradores), no resultaron patógenos
para los pollos.
En los pavipollos inoculados a los 1 a 8 dias de edad,
un aislamiento del serotipo 2 de pavo no provocó enferme-
dad, lesiones macroscópicas o microscópicas en la bolsa de
Fabricio, timo ni bazo (70). Sin embargo, el virus fue
jnfeccioso y los pavipollos respondieron serológicamente a
la infección. Nusbaum y colaboradores (113) estudiaron la
infección experimental en pavipollos de un dia de edad con
aislamientos que representaron serotipos 1 y 2 originados
de pavo. Las célulasinfectadasde virus fueron detectadas
mediante inmunofluorescencia en la bolsa, timo, bazo y en
la glándula de Harder de aves infectadas; no se produjo
enfermedad clinica, sólo hubo alteraciones macroscópicas
ligeras y no se dieron diferencias histológicas entre las aves
infectadas y no infectadas. En general, la distribución de las
células fluorescentes (infectadas) en los tejidos menciona-
dos antes, pareció indicar que la mayor parte no eran linfo-
citos. El número de células plasmáticas en la glándula de
Harder se redujo a los 28 dias de edad. Como se indicó antes,
el efecto del sistema de huésped en la patogenicidad del
virus puede ser profundo (43, 162).
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Patogénesis
En estudios secuenciales de tejidos originarios de pollos
infectados por via oral, utilizando inmunotluorescencia, se
detectó antigeno viral en macrófagos y células linfoides en
el ciego, cuatro horas despuésde la inoculación; despuésde
una hora se detectó virus en células linfoides en el duodeno
Infecciónde la bolsade Fabricio . 743
y yeyuno (105). El virus llegó primero al higado, donde se
le detecta cinco horas después de la inoculación; entonces,
penetra al torrente sanguíneo, donde se distribuye hacia
otros tejidos, incluyendo la bolsa; la infección de la bolsa es
seguida por una segunda viremiamasiva.
Huéspedes naturales y experimentales
Durante muchos años, se consideró que el pollo era la única
especie en la cual se originaba la infección natural. Se
afectaban todas las razas, y se observó que muchas de las
Leghom blancas exhibían las reacciones más intensas y
tenían el mayor índice de mortalidad. Sin embargo, Meroz
(100) no encontró diferencia en cuanto a mortalidad entre
razas pesadas y ligeras en un estudio de 700 brotes de la
enfermedad.
El periodo de mayor susceptibilidad es entre las 3 y 6
semanas de edad. Los pollos susceptibles menores de
tres semanasno muestran signos clínicos, pero tienen infec-
ciones subclínicas que son económicamente importantes
ya que resultan en una inmunosupresión intensa del pollo.
Este efecto inmunosupresivo del IBFV fue reconocido por
primera vez por Allan y colaboradores (1) y Faragher y
colaboradores(3.7)y se expone más adelanteen estecapítulo.
La razón de la aparente susceptibilidad de los pollos a
la IBF con relación a la edad, ha sido el tema de varias
publicaciones de investigación referentes a la patogénesis
de las infecciones por IBFV. Fadly y colaboradores (33)
trataron pollos de tres días de edad con ciclofosfamida y
encontraron que eran refractarios a signos clínicos y lesio-
nes cuando se les desafiaba a las cuatro semanas de edad.
Kaufer y Weiss (75) hallaron resultados similares con aves
bursectomizadas quirúrgicamente a las cuatro semanas de
edad. Cuando fueron desafiadas de inmediato o una semana
después, no hubo enfermedad clínica, mientras que 100%
de los pollos control no bursectomizados murió. Los pollos
bursectomizados desafiados con virus virulento, produjeron
una cantidad 1 000 veces menor de virus que las aves
testigo, generaron anticuerpos NV hacia el quinto día y
tuvieron necrosis sólo muy discreta y transitoria en los
tejidos linfáticos. Se han conducido varios estudios acerca
de la patogénesis de las infecciones por IBFV.
Skeeles y colaboradores (145) intentaron demostrar
que las lesiones hemorrágicas eran resultado de la forma-
ción de complejos inmunitarios, como sugirieron Ivanyi y
Morris (63). Las lesiones histológicas en la bolsa de Fabricio
semejan a una reacción de Arthus (necrosis, hemorragia y
abundantes leucocitos polimorfonucleares). Esta reacción
es un tipo de lesión inmunitaria local ocasionada por com-
plejos antígeno-anticuerpo-complemento, que inducen fac-
tores quimiotácticos que originan hemorragia e infiltración
leucocitaria. Encontraron que los pollitos de 2 y 8 semanas
de edad producían con rapidez altas concentraciones de
anticuerpo s alrededor de las 72 horas posinfección, pero que
los pollos de dos semanas tenían muy poco complemento
en comparación con los de ocho semanas.Postularon que la
razón por la cual los pollos de dos semanas de edad no
desarrollaron lesiones tipo Arthus se debió a la falta de
suficiente complemento. También demostraron que el com-
plemento se encontraba depletado en los pollos de ocho
semanas,en los días 3, 5 y 7 posinfección, en comparación
744 . Enfermedades de las aves
con testigos no afectados. Un estudio posterior efectuado
por Skeeles y colaboradores (148) con otro aislamiento de
IBFV, fracasó para determinar la depleción del complemen-
to a los tres dias posinfección.
Kosters y colaboradores (79) y Skeeles y colaborado-
res (145, 148) hallaron tiempos de coagulación crecientes
en pollos infectados con IBFV y sugirieron que estas coa-
gulopatias contribuirian a las lesiones hemorrágicas obser-
vadas con la enfermedad. Skeeles y colaboradores (148)
hallaron que pollos de 17 dias de edad no mostraron defectos
de coagulación, pero a los 42 dias hablan aumentado de
manera considerable los tiempos de coagulación y se en-
fermaron clínicamente; 4 de 11 murieron. La clave en la
patogénesis de la IBF en aves de diferentes edades puede
estar basada en los factores implicados en la coagulación
de la sangre, una respuesta inmunitaria o ambas. En reali-
dad, la patogénesis no es integra y simple.
Se han registrado infecciones naturales en pavos y
patos (74, 97, 99, 117). De la evidencia serológica y aisla-
miento del IBFV de estas especies se concluye que se
producen infecciones naturales. McNulty y colaboradores
(99) examinaron sueros de pavo de diferentes parvadas y
no pudieron detectar anticuerpos contra lBFV antes de
1978, lo cual sugiere que las infecciones por IBFV de los
pavos eran una ocurrencia relativamente nueva.
Giambrone y colaboradores (39) descubrieron que las
infecciones experimentales con IBFV en los patos fueron
subclínicas en pavipollos de 3 a 6 semanasde edad, con ge-
neración de lesiones microscópicas en la bolsa. Se identifi-
caron células infectadas con virus en la bolsa, por medio de
inmunofluorescencia. Se detectaron anticuerpos neutrali-
zantes 12 dias después de la infección, y el virus pudo
aislarse de nuevo después de cinco pases seriados en em-
briones de pollo. Weisman y Hitchner (169) no pudieron
aislar otra vez virus de sus pavipollos de 6 a 8 semanas de
edad infectados con IBFV, pero observaron un incremento
de anticuerpos NV. La infección fue subclínica y no hubo
daño evidente en la bolsa. Estos autores no pudieron infectar
codorniz común con una cepa de IBFV de pollo. Las galli-
nas de Guinea infectadas de ~odo experimental no desarro-
llaron lesiones o anticuerpo s (114). A partir de dos pollitos
de avestruz de ocho semanas de edad, que tenian deple-
ción de linfocitos en la bolsa de Fabricio, bazo y timo se
aisló un virus serotipo 1(173).
Transmisión, portadores, vectores
La IBF es muy contagiosa y el virus es persistente en el
ambiente de una caseta.Benton y colaboradores (11) encon-
traron que las casetasen donde seretiraron avesinfectadas,aún
eraninfectantesparaotrasaves54y 122díasdespués.También
demostraronque el agua,alimento y hecestomadasde locales
infectados todavía eran infectantes después de 52 días.
No hay evidencia de que el IBFV se transmita a través
del huevo o que exista un estado de portador verdadero en
las aves recuperadas. La resistencia del virus al calor y a los
desinfectantes es suficiente para explicar la supervi-
vencia del virus en el ambiente entre brotes. Snedeker y
colaboradores (149) demostraron que un gusano de la co-
mida (Alphitobius diaperinus), tomado de un local ocho
semanas después de un brote, todavía era infeccioso para
(Capítulo29)
pollos susceptibles cuando se le alimentaba con una suspen-
sión de tierra. En otro estudio (96) se aisló al virus de varios
tejidos del gusano de la harina y larvas que fueron alimen-
tados con el virus anteriormente.
Howie y Thorsen (55) aislaron IBFV de mosquitos
(Aedes vexans) que fueron atrapados en un área en la cual
estaban siendo criados pollos en el sur de Ontario. El
aislamiento no fue patógeno para los pollos. Okoye y Uche
(115) detectaron antigenos IBFV por medio de la prueba
de precipitación en agar gel (PAG) en 6 de 23 muestras de
tejido de ratas capturadasmuertas de cuatro granjas avícolas
que habían tenido una historia de infección con IBFV. No
hay evidencias adicionales que apoyen la conclusión de que
los mosquitos o las ratas actúen como vectores o reservorios
del virus.
Periodo de incubación y signos
El periodo de incubación es muy breve y los signos clinicos
de la enfermedad se manifiestan en 2 a 3 dias después de la
exposición. Helmboldt y Gamer (47) detectaron evidencia
histológica de infección en la bolsa de Fabricio dentro de
un plazo de 24 horas. MüIler y colaboradores (105) con el
uso de técnicas de inmunofluorescencia, observaron macró-
fagos y células linfoides relacionadas con intestino infecta-
do dentro de un plazo de4 a5 horas despuésde la exposición
oral al IBFV. Hubo células infectadas con virus presentes
en la bolsa de Fabricio hacia las 11 horas posteriores a la
exposición oral y seis después de la aplicación directa del
virus a la bolsa.
Uno de los signos más tempranos de infección en una
parvada, consiste en la tendencia que tienen algunas aves a
picotear sus propias cloacas. Cosgrove (22) en su informe
original, describió plumas sucias en la cloaca, diarrea blan-
quecina o acuosa, anorexia, depresión, plumas erizadas,
temblores, postración intensa y finalmente muerte. Las aves
afectadas se deshidratan y en las etapas terminales de la
enfermedad, tienen temperatura subnormal.
Morbilidad y mortalidad
En las parvadas por completo susceptibles, la enfermedad
se presenta de manera súbita y hay un índice de morbili-
dad alto, que de ordinario se acerca a 100%. La mortalidad
puede ser desde nula hasta elevada en 20 a 30% e iniciarse
hacia el tercer día posterior a la infección y alcanzará un
nivel máximo y retrocederá en un periodo de 5 a 7 días.
En Europa, a finales del decenio de 1980, se convirtieron en
un problema las cepas de IBFV muy virulentas (vvIBFV).
Varios de estos aislamientos originaron índices de morta-
lidad de 90 (15) a 100% (168) en pollos Leghorn suscepti-
bles de cuatro semanasde edad. En un estudio se comparó
el aislamiento 1970 (52/70) (14) con dos aislamientos de
vvIBFV; ocasionaron 50% de mortalidad en comparación
con 90% para las cepas vvIBFV (15).
Los brotes iniciales en una granja suelen ser los más
agudos.Los brotes recurrentes en crianzas subsecuentesson
menos intensos y muchas veces pasan inadvertidos. Muchas
infecciones son silenciosas, debido a la edad de las aves
(menores de tres semanas),a infección con cepas de campo
avirulentaso infección en presenciade anticuerposmaternos.
 Infecciónde la bolsa de Fabricio . 745

lesiones macroscópicas manera uniforme en la superficie (125). De vez en cuando

se observan hemorragias en la mucosa en el punto de unión
Las aves que mueren por infección están deshidratadas, con del proventrículo y de la molleja.
coloración oscura de los músculos pectorales. A menudo En comparación con una cepa moderadamente patóge-
hay hemorragias en los músculos de los muslos y pecto- na del virus, las cepas vvIBFV ocasionaron mayor disminu-
rales (figura 29-2). Hay aumento de moco en el intestino ción en el índice de peso del timo y lesiones más graves en
y las alteraciones renales (22) pueden ser notables en aves las tonsilas cecales, timo, bazo y médula ósea, pero las
que mueren o se encuentran en etapas avanzadasde la en- lesiones de la bolsa resultaron similares. Asimismo, se
fermedad. Tal vez estas lesiones son consecuencia de la demostró que la patogenicidad se correlacionaba con la
deshidratación intensa. En las aves sacrificadas y examina- producción de lesiones en órganos linfoides diferentes a
das durante el curso de la infección, los rifiones tienen un la bolsa, sefialando que tal vez se relacione la patogenicidad
aspecto normal. con la distribución del antígeno en los órganos linfoides
La bolsa de Fabricio parece ser el órgano blanco diferentes a la bolsa (158).
primario del virus. Cheville (16) hizo un estudio deta-
llado del peso de las bolsas durante 12 días posteriores a
la infección. Es importante que se comprenda la secuencia
de las alteraciones cuando se examinen aves para diag-
nóstico. En el tercer día posterior a la infección la bolsa
comienza a agrandarse y tener más peso debido a edema e
hiperemia (figura 29-3). Hacia el cuarto día suele tener
el doble de su peso y tamafio normales y entonces co-
mienza a decrecer. Hacia el quinto día, la bolsa ha retornado
a su peso normal, pero la bolsa continúa atrofiándose y
hacia el octavo día tiene alrededor de una tercera parte de
su peso original.
Hacia el segundo o tercer día posterior a la infección,
la bolsa tiene un trasudadoamarillento gelatinoso que cubre la
superficie serosa. Las estriaciones longitudinales de la su-
perficie se vuelven prominentes y el color blanco normal
cambia a crema. El trasudado desapareceal retomar la bolsa
a su tamafio normal y el órgano se toma gris durante y
después del periodo de atrofia.
Se comunicó que los aislamientos de IBFV variantes
no inducían una respuesta inflamatoria (128, 138), aunque
sí lo hizo una cepa de ellas (IN) (44).
La bolsa infectada muestra muchas veces focos necró-
ticos y en ocasiones hemorragias petequiales o equimóticas
sobre la superficie de la mucosa. Ocasionalmente, se ha
observado hemorragia extensa en la totalidad de la bolsa
(figura 29-3); en estos casos, las aves pueden tener sangre
en sus deyecciones.
El bazo puede estar ligeramente aumentado de tamafio Figura 29-2. Hemorragias del músculo de la pierna típicas
y muy a menudo tiene focos grises pequefios dispersos de en la IBF.

Figura 29-3. Bolsas de Fabricio edematosa (derecha) y hemorrágica (centro) típicas en la IBF aguda a las 72 a 96 horas
posteriores a la infección. La bolsa de la izquierda es normal.
746 Enfermedades de las aves
Histopatología
Las lesiones histopatológicas de la IBF se producen princi-
palmente en las estructuras linfoides, es decir, bolsa de
Fabricio, bazo, timo, glándula de Harder y tonsilas cecales.
La histopatología al nivel de la microscopia luminosa la han
estudiado Helmboldt y Garner (47), Cheville (16), Mande\1i
y colaboradores (94) y Peters (124). Las alteraciones fueron
más intensas en la bolsa de Fabricio. Tan pronto como en el
primer día posterior a la infección, hubo degeneración y
necrosis de linfocitos en el área medular de los folículos
bursales. Los linfocitos fueron sustituidos pronto por neu-
trófilos, restos picnóticos y células reticuloendoteliales hi-
perplásicas. Muchas veces se presentaron hemorragias, pero
no fueron una lesión constante.Todos los folículos linfoides
estaban afectados hacia los 3 a 4 días posteriores a la
infección. El aumento en el peso bursal en ese momento,
fue ocasionado por un edema severo, hiperemia y acumula-
ción muy notable de neutrófilos. Al declinar la reacción
inflamatoria se desarrollaron cavidades quísticas en las
zonas medulares de los folículos, se produjeron necrosis y
fagocitosis de neutrófilos y células plasmáticas, y hubo
fibroplasia en el tejido conjuntivo interfolicular (16). La
proliferación de la capa epitelial bursal provocó una estruc-
tura glandular de células epiteliales cilíndricas con glóbulos
de mucina. Durante la etapa de supuración se desarrollaron
focos diseminados de linfocitos, pero no formaron folículos
sanos durante el periodo de observación de 18 días poste-
riores a la inoculación (47). Algunas de las alteraciones
histológicas que se observan en la bolsa cloacal se muestran
en la figura 29-4. Se informó que un aislamiento reciente
(variante A) de IBFV causó lesiones extensasen la bolsa de
Fabricio, pero hubo respuesta inflamatoria (138).
En las etapas iniciales de la infección, el bazo tenía
hiperplasia de células reticulendoteliales alrededor de vainas
adenoides en las arterias. Hacia el tercer día había necro-
sis linfoide en los folículo s germinales y en las vainas
linfoides periarteriolares. El bazo se recuperó de la infección
con rapidez considerable, sin daño sostenido en los folículos
germinales.
El timo y las tonsilas cecales exhibieron cierta reacción
celular en los tejidos linfoides en las etapastempranas de la
infección, pero, como en el caso del bazo, el daño fue menos
extenso que en la bolsa y la recuperación más rápida. Se
comunicó que una variante de virus (A) ocasionó lesiones
más leves en el timo que un aislamiento estándar (1M) (138).
Survashe y colaboradores (157) y Dohms y colabora-
dores (31) encontraron que la glándula de Harder estuvo de
manera intensa afectada por la infección en pollos de un día
de edad con IBFV. Normalmente, la glándula está infiltrada
y poblada con células plasmáticas al envejecer el pollo. La
infección con IBFV previno esta infiltración. De 1 a 7
semanas de edad, las glándulas de pollo infectados tenían
poblaciones de células plasmáticas 5 a 10 veces menores
que los testigos no infectados (31). En contraste, los pollos
de engorda inoculados con IBFV a las tres semanasde edad
tuvieron necrosis celular en la glándula de Harder de 5 a 14
días posteriores a la inoculación y las células plasmáticas
se redujeron en 51% a los siete días después de éstas (32).
A pesar de ello, la reducción en células plasmáticas fue
transitoria v los números eran normales desDuésde 14 días.
(Capítulo29)
Se notó necrosis folicular en la bolsa de Fabricio de aves
infectadas del 10 al 70 día posterior a la inoculación.
Las lesiones histológicas del rifión son inespecíficas
(124) y probablemente se desarrollan debido a una deshi-
dratación intensa de los pollos afectados. Helmboldt y Gar-
ner (47) hallaron lesiones en el rifión en menos de 5% de las
aves examinadas. Las lesiones observadas eran grandes
cilindros de material homogéneo infiltrado con heterófilos.
El hígado puede tener una infiltración perivascular
ligera de monocitos (124).
Naqi y Millar (111) vigilaron las alteraciones secuen-
ciales en el epitelio de superficie de la bolsa de Fabricio de
pollos infectados por IBFV por medio de rastreo con ME.
Observaron una reducción en el número y tamafio de las
microvellosidades de las células epiteliales a las 48 ho-
ras posteriores a la inoculación. Hubo pérdida gradual de
folículos en botón que normalmente se observan en la
superficie, y hacia las 72 horas presentando involución en
su mayor parte. Hacia las 96 horas, hubo múltiples erosiones
de la superficie epitelial. La superficie estaba intacta hacia
el noveno día posterior a la inoculación, pero los folículos
estaban involucrados, dejando cavidades profundas.
Inmunidad
Los virus de ambos serotipos de IBF comparten antígenos
de grupo comunes que pueden ser detectados por la prue-
bad de anticuerpos fluorescentes y ELISA (58, 68). De ahí
que no sea posible hacer la distinción entre serotipos o de
sus anticuerpos por medio de estas pruebas. Los antígenos
comunes (de grupo) para ambos serotipos son VP2 (40kD)
y VP3 (32 kD). La VP2 también tiene antígenos de grupo
especificos a serotipo que inducen anticuerpos NV (4, 9).
Becht y colaboradores (9) informaron que los anticuerpos
contra VP3 no tienen algún efecto protector. Los estu-
dios in vivo (59, 71) corroboraron esta observación, ya que
los pollos que tienen anticuerpos contra virus del serotipo 2
no estaban protegidos contra el virus del serotipo l. El
pensamiento actual es que la VP2 tiene los principales
antígenos que inducen protección (4, 9).
Tradicionalmente, se ha utilizado a los virus serotipo
I para los estudios acerca de la respuesta inmunitaria al
IBFV. Se ha dado a conocer que todos los aislamientos
conocidos del serotipo 2 no son patógenos en pollos ni pavos
(70,71,60) o tienen patogenicidad muy baja (20, 113,122).
El descubrimiento de cepas variantes del serotipo 1, ha
incrementado el interés por continuar el conocimiento acer-
ca de la respuesta inmunitaria aIIBFV. Fue interesante el
hecho de que las variantes se aislaron originalmente de
pollos que tenían anticuerpos NV contra el serotipo I (128,
133). Las vacunas inactivadas y una vacuna viva hecha de
cepas variantes protegieron a pollos de la enfermedad oca-
sionada tanto por cepas variantes como estándar, mientras
que las vacunas inactivadas hechas de cepas estándar no
protegieron o sólo lo hicieron de manera parcial contra el
desafio con cepas variantes (59, 132).
En estudios recientes (59), cinco subtipos distintos del
serotipo I del IBFV fueron probados como vacunas inactiva-
dascontra una cepavariantede un subtipo distinto. Las vacunas
hechas con 108, pero no con dosis 105 de infectante de
cultivo de tejidos a 105 fueron protectores contra una dosis
 Infecciónde la bolsade Fabricio . 747

Figura 29-4. Micrografías de aves de seis semanas de edad afectadas con IBFV; los tejidos están fijados a la bolsa de Fabricio
en solución salina amortiguada a 10% Y teñidos con H y E. A. Tejido normal. Los folículos activos grandes están constituidos
por células linfoides que forman folículos separados con escaso tejido interfolicular. El epitelio de recubrimiento es cilíndrico
simple. 40x. B. Bolsa aproximadamente 24 horas después de la infección. Nótese el edema interfolicular mezclado con células
fagocíticas, muchas de las cuales son heterófilas. Los folículos comienzan a degenerarse. 40x. C. Folículo simple de alrededor
de 60 horas después de la infección. La porción medular es ahora una masa de desechos celulares rodeada por restos cor-
ticales. Sólo hay células reticulares en algún número, pero repartidas de manera irregular entre éstas hay unos cuantos linfocitos
que se degenerarán más adelante 250x. D. Fase terminal de infección severa. Sólo permanecen fantasmas de folículos,
mientras que los neutrófilos (células negras repartidas de manera irregular) están en fagocitosis activa. 40x. (Helmboldt.)

de desafio de 102 DIE50. Aun la dosis de vacuna más
elevada no protegió contra el desafio con 103.5DIE50. Con
basé en estos resultados, se sugiere que todos los subtipos
del serotipo 1 comparten uno o varios antígenos meno-
res que originan anticuerpos protectores.
Inmunidad activa
La exposiciónde campoal virus o a la vacunación,ya sea
con vacunasvivas o muertas,estimulaninmunidadactiva.
La respuestade los anticuerposse puedemedir por varios
métodos-pruebas NV, PAG o ELISA. Las concentraciones
de anticuerpos normalmente son muy elevadasdespuésde la
exposiciónen campo o vacunación,y son frecuenteslos títulos
de NV superioresal: 1 000. Las aves adultas son resistentesa
la exposición oral al virus, pero producen anticuerposdespués
de la inoculación intramuscularo subcutáneadel IBFV (54).
Inmunidad pasiva
El anticuerpotransmitidode la madrea travésde la yema
del huevo,puedeprotegera los pollitos contrainfecciones
748 . Enfermedadesde las aves
tempranas con IBFV, resultando en protección contra el
efecto inmunosupresor del virus. La vida media de los an-
ticuerpos matemos contra IBFV es de entre 3 y 5 dias (147).
Por consiguiente, si se conoce el titulo de anticuerpos de la
progenie, puede predecirse el tiempo en el cual los pollitos
se volverán susceptibles. Lucio y Hitchner (82) demostra-
ron que, una vez que los titulos cayeron por debajo de 1: 100,
los pollitos eran 100% susceptibles a la infección, y titulos
de 1: 100 a 1:600 dieron una protección de alrededor de 40%
contra el desafio. Skeeles y colaboradores (147) comunica-
ron que los titulos deben caer por debajo de 1:64 antes de
que los pollos se puedan vacunar de manera eficaz con
una cepa atenuada de lBFV. En el campo, es extenso el uso
de vacunas muertas en emulsiones de aceite (incluyendo
cepas variantes) para estimular concentraciones elevadasde
inmunidad materna. Los estudios efectuados por Lucio y
Hitchner (82) y Baxendale y Lutticken (6), indicaron que las
vacunascontra la IBF en emulsión de aceite pueden estimular
inmunidad materna adecuada para proteger a los pollitos
durante4 a 5 semanas,mientras que la progenie de las repro-
ductoras vacunadas con vacunas vivas se protegen sólo por
1 a 3 semanas. Como sucede con muchas enfermedades, la
inmunidad contra IBFV puede interferir con la estimulación
de una respuesta inmunitaria activa.
Inmunosupresión
Allan y colaboradores (1) y Faragher y colaboradores (37)
informaron por primera vez de los efectos inmunosupreso-
res de las infecciones por IBFV. La supresión de la respuesta
de anticuerpos del virus de la enfermedad de Newcastle
fue mayor en pollitos infectados al primer día de edad. Hubo
una supresión moderada cuando los pollitos se infectaron
a los siete días y efectos insignificantes cuando la infec-
ción fue a los 14 o 21 días (37). Hirai y colaboradores (51)
demostraron también disminución en la respuesta de anti-
cuerpos a otras vacunas. No sólo se suprimió la respuesta a
vacunas, sino que los pollitos infectados de manera tempra-
na con IBFV resultaron más susceptibles a la hepatitis con
cuerpos de inclusión (33), coccidiosis (2), enfermedad de
Marek (18, 136), anemia aplástica hemorrágica y dermatitis
gangrenosa (130), laringotraqueítis infecciosa (129), bron-
quitis infecciosa (121), anemia infecciosa aviar (178), sal-
monelosis y colibacilosis (174).
Una paradoja que se relaciona con las infecciones por
ffiFV de los pollos, es que mientras que hay inmunosupresión
contra múltiples antígenos,la propia respuestacontra IBFV, es
normal aun en pollos susceptibles de un día de edad (146).
Parecehaber una estimulación de la proliferación de células B
comprometidas con la producción de anticuerposcontra IBFV.
El efecto de la IBF en las respuestas inmunitarias
mediadas por células (IMC) es transitoria y menos evidente
que la respuestahumoral. Panigraphy y colaboradores (118)
informaron que las infecciones por IBFV a edad joven
ocasionan un rechazo tardío de injertos de piel. Sin embar-
go, otros investigadores (38, 56) no descubrieron efecto
alguno de las infecciones tempranas con IBFV en el rechazo
de injerto o la reacción de hipersensibilidad retardada a la
tuberculina. Sivanandan y Maheswaran (142) observaron
supresiónen la respuestade IMC con el uso de la valoración de
transformación de linfoblastos. Hallaron que la depresión
(Capítulo29)
máxima de la inmunidad celular se produjo a las seis sema-
nas posteriores a la infección. Nusbaum y colaboradores
(113) detectaron una supresión significativa en la respuesta
de las células T al mitógeno concavalina A en pavipollos,
desde los tres días hasta las cuatro semanas después de la
infección. Sin embargo, no hubo reducción en las reacciones
a la tuberculina en pavipollos infectados con IBFV. En un
estudio secuencial de linfocitos de la sangre periférica de
pollos inoculados con IBFV, se informó una depresión
transitoria de estimulación mitógena (21). Sharma y Lee
(137) informaron un efecto inconsistente de la infección por
IBFV en la toxicidad natural de la célula asesina y una
depresión temprana transitoria de la respuestablastógena de
las células esplénicas a la fitohemaglutinina. Craft y cola-
boradores (24) demostraron que una cepa variante del virus
de IBF (A) tuvo un efecto significativamente más grave en la
respuestade la IMC que la cepa estándar (Edgar) cuando se
administró a pollitos de I día de edad, y se suprimió la IMC
durante cinco semanas. En pollos infectados a las tres
semanasde edad se observó una supresión de IMC similar.
Otro componente del sistema inmunitario es la glándu-
la de Harder, que se relaciona con el sistema inmunitario
local de las vías respiratorias. Pejkovski y colaboradores
(121) y Dohms y colaboradores (31) comunicaron que la
infección por IBFV en pollitos de I a 5 días de edad produjo
una reducción drástica en el contenido de células plasmáti-
cas de la glándula de Harder, que persistió por siete semanas.
Han habido observaciones similares con infecciones por
IBFV en pavipollos (113). En otros estudios en pollos de
engorda infectados con IBFV a las tres semanas de edad,
los extractos de glándula de Harder y el suero tuvieron
títulos reducidos de anticuerpos contra Brucel/a abortus (un
antígeno independiente de la célula T) y eritrocitos de oveja
(EO un antígeno dependiente de la célula T). En compara-
ción con la respuesta al anticuerpo EO, la disminución en
la respuesta de anticuerpos a B. abortus fue evidente en un
periodo posterior. En pollos, un virus variante del serotipo )
ocasionó un efecto similar (30).
Los pollos infectados con IBFV a un día de edad
estuvieron por completo deficientes en inmunoglobulina G
y generaron sólo una inmunoglobulina monomérica (IgM)
(62, 63). El número de células B en la sangre periférica
disminuyó después de la infección con IBFV, pero las
células T no se afectaron en grado apreciable (52, 140). El
virus parece replicar de manera principal en los linfocitos B
de pollos (49, 62, 177). Aparentemente, el IBFV tiene
una predilección por las células en proliferación activa (102),
y se sugirió que el virus afectó a linfocitos B inmaduros o
precursores en un grado mayor que a los linfocitos B madu-
ros (141).
DIAGNÓSTICO
Los brotes clinicos agudos de IBF en parvadas por completo
susceptibles, se reconocen con facilidad y puede hacerse
rápidamente un diagnóstico presuntivo. El inicio rápido,
morbilidad elevada, curva de mortalidad en espiga y recu-
peración rápida (5 a 7 dias) de los signos clinicos son

característicos de esta enfermedad. La confirmación del
diagnóstico se puede establecer a la necropsia mediante
el examen de alteraciones características visibles macroscó-
picamente en la bolsa de Fabrício. Debe considerarse que
hay alteraciones distintivas en tamaño y color durante el
curso de la infección, o sea, el crecimiento a causa de las
alteraciones inflamatorías seguido por atrofia (véase Lesio-
nes macroscópicas).
Las infecciones de pollos muy jóvenes o polljtos con
anticuerpo s maternos suelen ser subclinicas y se diagnosti-
can retrospectivamente en la necropsia con observaciones
de atrofia bursal macroscópica e histológica. Las infeccio-
nes de pollos de cualquier edad con cepas variantes del
IBFV sólo se detectarán por medio de histopatologia de la
bolsa de Fabrício o con aislamiento del virus.
Aislamiento e identificación
del agente causal
La bolsa de Fabricio y el bazo son los tejidos preferidos para
el aislamiento delIBFV, pero se utiliza la bolsa con mayor
frecuencia. Otros órganos contienen al virus, pero a concen-
traciones más bajas y probablemente sólo a causa de la
viremia. Los tejidos deben macerarse en un caldo o solución
salina tratados con antibióticos y centrifugarse para eliminar
las partículas grandes de tejido. El líquido sobrenadante se
usa entonces para inocular huevos embrionados o cultivos
celulares.
Hitchner (53) demostró que la MCA de embriones de
9 a II días de edad era la via de aislamiento de virus más
sensible. El virus pudo adaptarse después a las vias de
inoculación del saco alantoideo y del saco vitelino.
La muerte de los embriones infectados suele suceder en 3
a 5 dias. Las cepas variantes de la IBF difieren de los virus
estándar en que inducen esplenomegalia y necrosis hepática
de embriones y producen baja mortalidad (131). El huevo
embrionado puede ser el sustrato más sensible para el aisla-
miento del IBFV. McFerran y colaboradores(97) informaron
que 3 de 7 aislados de pollo de IBFV no tuvieron desarrollo
en células de fibroblastos de embrión de pollo (FEP), sin
embargo, pudieron propagarse en huevos embrionados.
El aislamiento y propagación de IBFV en cultivos
celulares ya fue expuesto en este capítulo (véase Sistemas
de huésped de laboratorio). Como se ha observado que
el virus replica en los linfocitos B, las células primarias
derivadas de la bolsa de Fabricio o líneas celulares conti-
nuas de origen de célula B serían las células preferidas para
el aislamiento del virus. Parece que algunas cepas del virus
son muy exigentes, y aunque pueden replicarse en huevos
embríonados o linfocitos B, no pueden adaptarse con rapi-
dez a células FEP o a células de otros órganos tales como el
rifión y el higado (81,97). El uso de inmunofluorescenciay
ME de embriones infectados y de cultivos celulares resulta
valioso para la detección e identificación temprana del
IBFV. Se han empleado con éxito cultivos celulares con
50% de linfocitos bursales y 50% de FEP en el aislamiento
y serotipificación de virus de IBF (83). Los fibroblastos sir-
ven como una matriz para los linfocitos, y los linfocitos
infectados se detectan mediante inmunofluorescencia. Tam-
bién pueden utilizarse células BGM- 70 para el aislamiento
del IBFV.
Infecciónde la bolsa de Fabricio . 749
La identificación del virus por tinción inmunofluores-
cente directa de los órganos afectados o el examen directo
por ME, han demostrado ser recursos adjuntos para el
aislamiento e identificación del IBFV (97). Si se detectan
antigenoso virus por medio de estosmétodos a partir de casos
de campo de la enfermedad,entoncesdebehacersetodo esfuer-
zo posible para aislar al virus mediante el empleo de técnicas
tanto con huevosembrionadoscomo de cultivos celulares.
La amplia diversidad antigénica del IBFV hace imperativo
el aislamiento continuo y el análisis antigénico de campo.
Es probable que continúen apareciendo nuevas va-
riantes, a las cuales se les debe reconocer tan pronto como
sea posible. Para detectar antigenos virales en cortes en
parafina y fijados con formol de la bolsa de Fabricio, se
utilizaron técnicas de inmunoperoxidasa e inmunofluores-
cencia (25).
Para un rápido diagnóstico de virus en el campo, son
útiles las sondas de ácido nucleico (64) y ELISA con captura
de antigeno, utilizando anticuerpos (151) para detectar
IBFV de manera directa en tejidos. Sin embargo, se encontró
que los anticuerpo s policlonales fueron más sensibles para
detectar virus que los anticuerpos monoclonales, y que la
inoculación en embriones fue más sensible que la ELISA
con captura de antigeno (45). También la PCR es de gran
ayuda. Se describió (40, 65, 159) Y utilizó la transcripción
inversa con PCR, seguida de análisis de restricción de
endonucleasa, para diferenciar entre las cepas clásicas y
variantes del serotipo l. Con el propósito de detectar antí-
genos virales en órganos de pollo, se describen las pruebas
de aglutinación en látex y la hemaglutinación pasiva inversa
(108). No fue útil una prueba de Westem blot para distinguir
virus de diferentes subtipos o serotipos (165).
Diagnóstico diferencial
El comienzo súbito, morbilidad, plumas erizadas y aspecto
decaído de las aves en los brotes iniciales de la enfermedad
son sugestivos de un brote agudo de coccidiosis. En algunos
casos,hay sangre en las deyecciones, lo cual puede conducir
a la sospecha de coccidiosis. Sin embargo, las hemorragias
musculares y el crecimiento edematoso o hemorrágico de la
bolsa de Fabricio son sugestivos de IBF.
Las aves que mueren por IBF pueden mostrar una
nefrosis aguda. Debido a muchos otros padecimientos que
puede provocar nefrosis y a la inconsistencia de las lesiones
del riñón, estas lesiones no deben ser una base suficiente
para un diagnóstico de IBF. De nuevo, la afectación de la
bolsa de Fabricio de ordinario distinguirá a la IBF de otros
padecimientos causantes de nefrosis. La privación de agua
ocasionará alteraciones del riñón y posiblemente atrofia de
la bolsa, gris, que semeje de cerca a la relacionada con
infección de IBF. No obstante, amenos que esto se produzca
como un padecimiento de parvadas, estas alteraciones se
apreciarán en relativamente pocas aves. Será esencial dis-
poner de una historia de la parvada como auxiliar en el
diagnóstico diferencial en estos casos.
Hay ciertas cepas nefrotóxicas del virus de la bronqui-
tis infecciosa que producen nefrosis (171). Estos casos se
pueden diferenciar de la IBF por el hecho de que no hay
cambios en la bolsa de Fabricio y por los signos respiratorios
que suelen preceder a la muerte. No debe pasar inadvertida
750 . Erifermedades de las aves
la posibilidad de que las dos enfennedades se originen de
manera simultánea en una parvada.
Las hemorragias musculares y las hemorragias en las
mucosas que se observan en la unión del proventrículo y de
la molleja son similares a las comunicadas para el síndrome
hemorrágico (tal vez anemia infecciosa) y pueden diferen-
ciarse con base en las alteraciones bursales que acompafian
a las infecciones por IBFV. Es probable que antes de que se
reconozca la IBF, se diagnostiquen algunos casos como
síndrome hemorrágico.
lakowski y colaboradores (73) comunicaron atrofia
bursal en la infección inducida de manera experimental con
cuatro aislamientos de enfennedad de Marek. La atrofia se
observó 12 días después de la inoculación, pero la respuesta
histológica fue en definitiva diferente a la que se encuentra
en la IBF.
Grimes y King (41) infonnaron de que infecciones
experimentales en pollos SPF de un día de edad, con un
adenovirus aviario tipo 8, produjeron bolsas pequeftas y
atrofia de folículos bursales a las dos semanasposteriores a
la infección. Hubo alteraciones macroscópicas en otros
órganos tales como el hígado, bazo, páncreas y riftones, así
como cuerpos de inclusión intranuclear en el hígado y en el
páncreas.
Serología
En la actualidad, el procedimiento ELISA es la prueba
serológica empleada con mayor frecuencia para la evalua-
ción de anticuerpo s contra IBFV en parvadas de aves do-
mésticas. Marquardt y colaboradores (95) describieron por
primera vez una ELISA indirecta para la determinación de
anticuerpos, y desde entonces varios investigadores (12, 93,
150, 154, 160) han informado acerca del uso de ELISA y
su comparación con los resultados de la prueba NV. El
procedimiento ELISA tiene la ventaja de ser una prueba
rápida, cuyos resultados pueden ingresar con facilidad a los
programas de computación. Con estos programas se puede
establecer un perfil de anticuerpos en las parvadas de repro-
ductoras que indicarán el grado de inmunidad de la parvada
y proporcionarán información para el desarrollo de progra-
mas de inmunización apropiados tanto para las parvadas de
crianza como para su progenie. Para practicar un perfil
de anticuerpo s en una parvada, con el fin de evaluar la
eficacia de los programas de vacunación, deben probarse
cuando menos 30 muestras de suero; muchos productores
someten de 50 a 100 muestras. Los perfiles de anticuerpos
pueden llevarse a cabo con suero obtenido ya sea de repro-
ductoras o de pollitos de un día de edad. Si se usan sueros
de la progenie, los títulos serán normalmente de 60 a 80%
más bajos que los de las reproductoras. Debe reconocerse
que la ELISA estándar, la cual utiliza virus enteros para
antígenos no diferencia entre anticuerpos contra los seroti-
pos l y 2 (58, 165).
Antes del empleo de la prueba ELISA, el procedimien-
to más común para la detección de anticuerpos era la prueba
de NV en suero con dilución constante de virus practicada
con un sistema de microtitulación (145). La NV es la única
prueba serológica que detectará los diferentes serotipos de
IBFV y aún es el método preferido para discernir variacio-
nes antigénicas entre aislamientos de este virus. El virus
(Capítulo29)
indicador para NV puede detern1inar una diferencia signifi-
cativa en los resultados de la prueba debido al hecho de que
dentro de un serotipo existen varios subtipos antigénicos
(67). La mayor parte de los sueros de pollo en campo tienen
elevadas concentraciones de anticuerpos neutralizantes
contra un amplio espectrode virus antigénicamente distintos,
debido a una combinación de exposición en campo, expo-
sición a vacunas y reactividad cruzada por concentraciones
elevadas de anticuerpos.
El otro método utilizado para la detección de anticuer-
pos contra IBFV es la prueba de PAG. En el Reino Unido,
se practica de manera regular una prueba cuantitativa PAG
(26); sin embargo, como se emplea en EUA, la prueba no
es cuantitativa. Esta prueba no detecta diferencias serotípi-
cas; mide, principalmente, antígenos solubles especificos de
grupo.
TRATAMIENTO
No se ha encontrado alguna terapéutica o tratamiento de
apoyo que cambie el curso de la infección por IBFV (22,
119). Debido a la rápida recuperación de la parvada afecta-
da, los tratamientos pueden aparentar ser muy eficaces, si
no se conservan para comparación testigos no tratados. No
existen informes en la literatura referentes al uso de algunos
de los nuevos compuestos antivirales y de inductores de
interferón para el tratamiento de la IBF.
PREVENCiÓN Y CONTROL
La epizootiología de esta infección no se ha estudiado de
manera extensa, pero se sabe que el contacto con aves
infectadas y con fomites contaminados origina con rapidez
la propagación de la infección. La estabilidad relativa del
virus a múltiples agentes fisicos y químicos aumenta la
probabilidad de que sea transportado de una parvada a la si-
guiente. Las precauciones sanitarias que se aplican a la
prevención de la propagación de la mayor parte de las
infecciones en aves domésticas se deben seguir de manera
rigurosa en el caso de la IBF. La posible participación de
otros vectores, por ejemplo, el gusano del alimento, mos-
quitos y ratas, ya ha sido expuesta; es indudable que puedan
constituir problemas extras para el control de la infección.
Procedimientos de manejo
Antes del desarrollo de cepas vacunales atenuadas,la expo-
sición intencional de los pollitos a la infección en una etapa
tempranase empleabapara controlar la IBF. Esto podía
aconsejarse en granjas que habían tenido una historia de la
enfermedad y los pollitos normalmente tendrían anticuerpos
maternos para protección. Además, los pollos jóvenes me-
nores de dos semanas de edad, no exhiben de ordinario
signos clínicos de IBF. Cuando se descubrió el intenso
efecto inmunosupresivo de las infecciones tempranas de

IBF, la práctica de exposición controladacon cepasvi-
rulentas se volvió menos atractiva. En muchas granjas,
la limpieza entre diferenteslotes no es minuciosa,y de-
bido a la naturalezaestable del virus éste persiste con
facilidad y proporcionauna exposicióntempranapor me-
dios naturales.
Inmunización
Es el principal método usado para el control de IBF en
pollos. Es en especial importante la inmunización de parva-
das de reproductoras, de modo tal que se transmita inmuni-
dad de los progenitores hacia su progenie. Tales anticuerpos
matemos protegen al pollo de infecciones inmunosupresi-
vas tempranas. Los anticuerpos matemos protegerán nor-
malmente de l a 3 semanas, pero mediante el refuerzo de la
inmunidad en reproductoras con vacunas con adyuvante
oleoso, la inmunidad pasiva se puede extender a 4 o 5 (6, 82).
El principal problema con la inmunización activa de
pollos jóvenes inmunes matemamente, consiste en determi-
nar el tiempo apropiado para la vacunación. Esto varía con
las concentraciones de anticuerpos matemos, vía de vacu-
nación y virulencia del virus de la vacuna. El estrésy manejo
ambiental pueden ser factores que se deben considerar
cuando se desarrolla un programa de vacunación que sea
eficaz. La vigilancia de las concentraciones de anticuerpos
en una parvada de reproductoras o de su progenie (perfil de
anticuerpos), puede ayudar a determinar el tiempo apropia-
do para vacunar.
Hay múltiples selecciones de vacunas vivas disponi-
bles, con base en la virulencia y a la diversidad antigénica.
La vacuna más virulenta ha sido retirada del mercado. Las
cepas disponibles hoy día en EVA son de virulencia inter-
media y cepas altamente atenuadas. Asimismo, están
disponibles algunas cepas variantes adaptadas al cultivo
celular. Las cepasaltamente virulentas, de virulencia interme-
dia y avirulentas, pasan a través de los títulos de anticuerpos
NV matemos de 1:500, 1:250 y menos de 1: 100, respec-
tivamente (82, 147). Las cepas intermedias varían en su
virulencia y pueden originar atrofia de la bolsa e inmunosu-
presión en pollos SPF de 1 día y de 3 semanasde edad (86).
Si los títulos de anticuerpos matemos NV son inferiores a
1: 1 000, los pollitos pueden ser vacunados con inyección de
cepas avirulentas del virus. El virus de la vacuna se replica
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en el timo, bazo y bolsa de Fabricio, donde persiste durante
dos semanas(87). Una vez que se cataboliza el anticuerpo
materno, hay una respuestade anticuerpos primaria al virus
de vacuna persistente.
Las vacunas de virus muertos, coadyuvantes con acei-
te, se emplean para reforzar y prolongar la inmunidad en
parvadas de reproductoras, pero no son prácticas ni conve-
nientes para inducir una respuesta primaria en pollos jóve-
nes. Las vacunas con aceite son más efectivas en pollos que
han sido preparados con virus vivo, ya sea como vacuna
(175) o exposición al virus de campo. Las vacunas en aceite
contienen hoy día cepas tanto estándar como variantes del
IBFV. Se recomienda la preparación de perfiles de anticuer-
pos de las parvadas de reproductoras para evaluar la eficacia
de la vacunación y la persistencia de anticuerpos. Se ha de-
mostrado que los virus originados del tejido de la bolsa
de pollos SPF infectados dan lugar a una vacuna muerta más
potente que la preparada a partir de virus desarrollados en
embriones o en cultivos celulares (176). Recientemente, se
demostró que las preparaciones de vacunas inactivadas
obtenidas de cultivos tisulares u homogeneizados de la bolsa
y que contienen masas de antígenos similares, reproducían
antícuerpos neutralizantes de virus que no diferían en su
título (43).
No se puede ofrecer un programa universal de vacuna-
ción debido a la variabilidad de la inmunidad materna,
tratamiento y condiciones operacionales presentes. Si se
alcanzan concentraciones ftlUy elevadas de anticuerpos ma-
temos y se reduce el desafio de campo, entonces es posible
que no se necesite la vacunación en pollos de engorda. El
momento apropiado para la vacunación con vacunas atenua-
das e intermedías, varía desde los siete días hasta las 2 o 3
semanas, Si los pollos se vacunan el primer día de edad, la
vacuna contra IBF se puede administrar por inyecciónjunto
con la vacuna contra la enfermedad de Marek. Puede ser
necesaria la preparación de las pollas para reemplazo de
reproductoras y muchos productores vacunan con vacuna
viva a las lO a 14 semanas de edad. Las vacunas muertas
con aceite coadyuvante se administran comúnmente a las 16
a 18 semanas.Puede requerirse revacunación de reproduc-
toras si los perfiles de anticuerpos indican la necesidad. Se
han descrito vacunas recombinantes, pero en la actualidad
ninguna se encuentra disponible a nivel comercial (7, 27,
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 INTRODUCCiÓN
la anemia infecciosa aviar (AlA) es una enfennedad de los
pollos jóvenes originada por un solo virus pequeño (46, 60,
76,109,157, IS3).Laenfennedadsecaracterizaporanemia
aplástica y atrofia linfoide generalizada junto con inmuno-
supresión, en consecuencia, AlA se encuentra a menudo
complicada con infecciones virales, bacterianas o micóticas
secundarias. Parece ser que el virus tiene una participación
importante en la etiología de una cantidad de enfennedades
multifactoriales relacionadas con síndrome hemorrágico,
anemia aplástica o ambos. Por lo común, a la AlA y a los
síndromes relacionados se les ha denominado síndrome
hemorrágico (IS9), anemia-dermatitis (16S) o enferme-
dad del ala azul (5,39).
La tenninología para la enfennedad y el agente causal
ha variado. De manera original, al agente se le designó como
agente de la anemia del pollo (AAP) (IS3), pero luego de
sucaracterizaciónmorfológicaybioquímica(46, 109, 157),
se le renombrócomo virus de la anemiaaviar (AIP) (46,
lIS). Sin embargo, debido a que a menudo se le refiere a la
enfennedad como anemia infecciosa aviar, al virus causal
se le conoce de manera más lógica como virus de la anemia
infecciosa aviar (CIAV). Para este capítulo, se ha preferido
esta tenninología.
A la infección por el CIAV, se le ha confinnado como
el origen de enfennedad en varios casos en que los síndro-
mes sugieren una anemia infecciosa que se desarrolla
en parvadas de pollos a las 2 a 4 semanas de edad (17, 21,
32, 3S, 59, 72, 91,105,135,141, 14S, l6S, 173, IS9). El
crecimiento se retardó y la mortalidad por lo general fluc-
tuó entre 10 Y 20%, no obstante, de manera ocasional
alcanzó 60%.
Por tanto, la enfennedad inducida por CIA V constituye
un serio riesgo económico, en particular para la industria del
pollo de engorda (99). En pollos de seis o más semanas de
edad, no se ha establecido de manera definitiva la importan-
cia etiológica de la infección por CIAV relacionada con
síndromes de anemia aplástica-hemorrágica (5S, 125, IS6).
757
Sólo en pollos seha reconocidola infecciónpor virus
de la anemiainfecciosadel pollo. Los resultadosde las
pruebasserológicas(16), sugierenque el virus no tiene
importanciaen cuantoa saludpública.
HISTORIA
En Japón,durante 1979, Yuasay colaboradores(183), fueron
los primeros en aislar al CIAV (cepa Gifu-I). Los mismos
investigadores (175), lograron un paso importante en 1983
al demostrar que CIA V no se replicaba en cualesquierade los
cultivos celularesmonostrato convencionales, y que era cito-
pático para los cultivos de ciertas líneas celulares linfoblas-
toides de pollo, por ejemplo, MDCC-MSB 1 (MSB 1). Esto
permitió que las pruebas de neutralizacíón de virus se practi-
caran in vitro (187) en vez de in vivo (183), lo cual facilitó
estudios virológicos más amplios.
Además, la disponibilidad de células MSB 1 infectadas
con ClA V, permitió detectaranticuerposantiCIA V en suero de
pollo o yema de huevo por medio de pruebas de inmuno-
fluorescencia indirecta (19, 188) y purificar el virus de los
líquidos sobrenadantesde cultivos celulares infectados con
virus de la anemia infecciosa del pollo (46, 60, 76, 109, 157).
Luego de la identificación del virus, siguieron estudios
que revelaron mucho de la patogénesis y epizootiología de
la infección. Notebom y Koch (117) hicieron una revisión
de manera reciente y concluyeron que hubo un notable
progreso en cuanto a la biología molecular de ClAVa prin-
cipios del decenio de 1990. Esto resultó en el desarrollo de
métodos diagnósticos más avanzados y en nuevos ti-
pos de vacunas (89).
Varios años antes de que sedetectaraClA V, se describie-
ron los sindromes de anemia aplástica, incluyendo la hepatitis
con cuerpos de inclusión. En varias investigaciones acerca
de la anemia infecciosa aviar, se ha revisado y discutido la
probable relación etiológica con la infección por CIAV (14,
61,102,136,189).
7,58 . Enfermedades de las aves
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Parece ser que el ClAVes ubicuo en todos los principales
países productores de pollo a nivel mundial. Se ha aislado
de pollos en Japón (58,59,125,180,183,186,189), países
europeos (18,21,27,37,38,43,72,106,118,135), EVA
(47,91,94,105,141), Sudamérica(9, 25,164), China (93),
Australia (32,44), NuevaZelanda (148) y Sudáfrica(174).
Además, se ha encontrado evidencia serológica de infección
diseminada en sueros de pollo a partir de varios países de
todo el mundo (48, 82,84, 94, 103, 104, 115, 165, 177, 188).
. ETIOLOGíA
Clasificación
Por el momento, todavía no se designa al ClAVa una familia
específica de virus. Debido a que éste comparte la caracte-
rística de tener un DNA circular de tira sencilla (véase DNA
viral) con otros dos pequeños virus de animales, el circovi-
rus porcino (PCV) (156) y el virus de la enfermedad del pico
y las plumas de las psitacinas (PBFDV) (139), Lukert y
colaboradores (96), proponen colocar a estos tres virus en
una nueva familia de virus denominada de manera tentativa
Circoviridae. No obstante, Noteborn y Koch (1 17) sugieren
que CIA V pertenece a su propia familia de virus, con base
en diferencias respecto a PCV y PBFDV, en términos de
tamaño, morfología, densidad flotante y coeficiente de se-
dimentación; la falta de similitudes en las secuencias del
DNA y la ausencia de determinantes antigénicos comparti-
dos; y diferencias en la regulación transcripcional (4, ]] 9,
134, 159).
Morfología y propiedades físicas
Los viriones del CIA V consisten de partículas icosaédricas
desnudascon un diámetro promedio de 25 a 26.5 nm, según
se observa en las preparaciones con tinción negativa con
acetato de uranilo a 1% (46, 109). Con base en la simetría
Figura 30-1. Micrografías electrónicas del virus de la anemia infecciosa del pollo (CIAV). Diferentes aspectos estructurales
de las cápsides de CIAV, que se vuelven aparentes en preparaciones de tinción negativa. Son evidentes dos tipos de
proyecciones. A. Proyección tipo 1I caracterizada por 10 protusiones periféricas. 250 OOOx. Barra = 100 nm. (Gelderblom.)
B. Proyección tipo I que muestra cápsides de CIAV que presentan seis unidades morfológicas que rodean a un agujero central.
(Capítulo 30)
rotacional de 3 a 5 veces la simetría de las cápsides viraJes,
por lo general se detectan dos tipos de partículas virales. Las
del tipo l muestran un patrón de un hueco central rodeado
por seis huecos vecinos con una distancia de centro a centro
de 7.5 nm, formando así una red regular de superficie (figura
30-IA). Esta disposición sefiala un icosaedrón T=3, con 32
subunidades morfológicas. Las partículas tipo II se caracte-
rizan por 10 protusiones de superficie finamente espaciadas
que le proporcionan la impresión de una estructura de rueda
con espigas (figura 30-IB) (46,109).
Se demostró la presencia de inclusiones intranucleares,
a menudo con la forma típica de dona, en cortes delgados
de células MSB-I infectadas con CIAV, que reaccionan con
anticuerpos monoclonales (Mab) = específicos para CIAV
e IgG de cabra antirratón marcadas con oro. En una minoría
de las células se detectaron partículas virales en el citoplas-
ma con relación a los microtúbulos (109).
Los viriones tíenen una densidad flotante en gradientes
de cloruro de cesio de 1.33 a 1.34 gimL (4, 157) o entre 1.35
y 1.37 gimL (46, 60). El coeficiente de sedimentación de
CIAV tiene un valor estimado de 91S en gradientes de sa-
carosa isocinéticos (4).
DNA viral
El genoma del C1AV consiste de DNA circular de tira
sencilla y ligado de manera covalente (46, 157). Se han
determinado las secuenciasdel aislamiento Cux- 1 y de otros
(29,86,111,118,138). La forma replicativa del genoma
viral comprende de 2 298 a 2 319-bp, dependiendo de la
presencia o ausencia de 4 a 5 repeticiones de 21-bp. Gran
parte de las cepas de C1AV tienen cuatro repeticiones con
un inserto de 12 -bpen la parte media. Todd y colaboradores
(163) informaron haber obtenido la quinta repetición,
después de 30 pasajes de la cepa Cux-1 en células MSB l.
En las células infectadas se encontró DNA tanto de cadena
sencilla como de cadena doble, pero el virión sólo contenía
DNA circular de tira negativa (18,134). Todd y colabora-
dores (161) asignaron a aislamientos de C1AVasiete grupos
con base en un análisis de restricción de enzimas de un
fragmento de 675-bp amplificado por PCR, codificante para

la mitad de la terminal N de ORF3. No resulta claro si estos
grupos difieren de manera biológica. No obstante, en algu-
nos casos, las diferencias en los nucleótidos resultaron con
cambios en la composición de los aminoácidos, lo cual
podría alterar la estructura de la proteína (138, 147).
Hasta ahora, todas las cepas secuenciales tienen tres
cuadros abiertos de lectura sobrepuestos (ORF), codifican-
do las proteínas responsables de 52 (ORFI), 24 (ORF2) y
13 kDa (ORF3), una región promotora y una señal de po-
liadenilación. La cepa japonesa CAA82-2, posee un cuarto
cuadro abierto de lectura (ORF4) (86), pero no se ha
establecido su función. ORF3 se ubica dentro de ORF2,
mientras que ORF2 se sobrepone de manera parcial a ORFI.
La región del promotor, que contiene las repeticiones
directas de 21-bp, se ubica corriente arriba de ORF2. Las
unidades de repetición y el inserto de 12-bp, se unen a
diferentes factores de transcripción de las células T del
pollo. La transcripción óptima requiere de la unión d~
los factores de transcripción tanto a las repeticiones directas
como al inserto de 12-bp (122). La deleción de las dos pri-
meras repeticiones directas reduce la actividad transcrip-
cional en 40 a 50% (134). Sólo se produce un mRNA
policistrónico de 2 100 basesque codifica para los tres ORF.
El uso de los codones internos AUG de inicio para la síntesis
de las proteínas de 52 y 13 kDa resulta único para los virus
DNA(119.134).
Proteínas y antígenos viraJes
En partículas virales altamente purificadas resulta común
encontrar una proteína viral de 50 kDa(VP1) (157). Resulta
probable que esta proteina sea la principal proteina de
cápside. Los 40 aminoácidos de la terminal N, muestran una
similitud limitada a las proteinas histona, sefialando
una participación de unión del DNA tal vez con la cápside
viral (29, 111). Además, a los viriones (11) también se les
ha relacionado con una proteina de 30 kDa (VP2); todavia
no se establece la función de esta proteina. La tercera
proteina viral, la VP3 (16 kDa), se relaciona con las células
infectadas (26), pero no con las particulas virales altamente
purificadas (11 ). La VP3, también denominada apoptina, es un
fuerte inductor de apoptosis en timocitos de pollo y lineas
celulares linfoblastoides de pollo (121), asi como de va-
rias lineas celulares malignas linfoblastoides (191) de humanos
(192). La apoptina truncada, que carece de los últimos 11
aminoácidos es incapaz de inducir apoptosis. Para el ciclo
de replicación vira! resulta esencial una VP3 intacta (121).
Los estudios que utilizan mAb neutralizantes en man-
chas Western, sugieren que el epitope neutralizante tiene
una naturaleza conformacional y que tal vez se encuentre
constituido por los elementos VPl y VP2 (11). Koch y co-
laboradores (88, 89) apoyaron esta hipótesis en estudios que
utilizaron productos recombinantes de baculovirus. Se in-
dujeron anticuerpos neutralizantes, luego de la inoculación
de pollos con células de insecto que contenian VPI y VP2,
pero no células que sólo poseyeran VPI o VP2.
Replicación viral
Con probabilidad, el virión atraviesa la célula mediante
absorción y penetración convencionales. Se pueden demos-
Anemia infecciosa aviar 759
trar bajas concentraciones de RNA viral policistrónico
transcritode 2 kv a las ocho horasposinfecciónen células
MSB-l, con máximo a las 48 horas (119, 134); además, se
ha detectado una transcripción menor de 4 kv (134). A las
seis horas, se puede detectar a VP3, mientras que VP2 se
encuentra a las 12 horas posinfección. La proteína de cáp-
side VP1, no fue detectable sino hasta las 30 horas posin-
fección (162). La replicación del DNA se desarrolló tal vez
mediante el modelo de círculo de rodillo (111).
En pollos, el CIA V parece replicarse principalmente en
las células hematopoyéticasde la médula ósea y en células
tímicas precursorasen la cortezadel timo, donde se ha demos-
trado que originan muerte celular mediante apoptosis (80).
Clasificación de las
No se han reconocido diferencias antigénicas entre varios
aislamientos de AlA en Japón, Europa y América, utilizan-
do anticuerpos policlonales de pollo (13, 19,38, 180). Como
una consecuencia, se acepta, por lo general, que todas las
cepas pertenecen a un serotipo (102, 117); no obstante, con
base en diferencias en los patrones de reacción con mAb
(108) Y en diferencias en la secuencia de DNA que resultan
en cambios en el patrón de doblamiento de la proteína (138),
se espera que las cepas puedan diferir en su patogenicidad.
Resistencia químicos y fisícos
El ClAVes resistente al éter etilico y al cloroformo, además
resulta estable a un pH 3 durante tres horas. Asimismo, es
resistente al tratamiento con acetona a 90% por 24 horas
(152). Como una consecuencia, pueden permanecer como
infectarltes las laminillas con material de CIAV fijadas en
acetona,y se requiere esterilizarlas antes de su desecho final.
En suspensiones de hígado, CIAV se inactiva luego del
tratamiento con fenol a 50% durante cinco minutos (183),
pero no después del tratamiento con fenol a 5% por dos
horas a 37 °C. El tratamiento de las suspensionesde hígado
con NaOH 0.1 N por dos horas a 37 °C o durante 24 horas
a 15 °C, no inactiva por completo al CIAV, pero el tratamien-
to con glutaraldehído a 1% por lO minutos a temperatura
ambiente (TA), ¡3-propiolactona a 0.4% por 24 horas a 4 °C,
o formaldehído a 5% por 24 horas a TA, inactiva al virus de
manera total (178). Los desinfectantes comerciales con
base en detergentes invertidos, detergentes anfotéricos u
ortodiclorobenceno no resultan eficaces en contra de CIA V.
Los tratamientoscon yodo o hipoclorito resultanadecua-
dos, pero requieren dos horas a 37 °C con concentraciones
finales de 10%, en vez de las concentraciones generalmente
recomendadas de 2%. La fumigación por 24 horas con
formaldehído u óxido de etileno no inactivan por completo
aCIAV(178).
Aunque el virus de la anemia infecciosa aviar es resis-
tente al calentamiento a 56 o 70 °C durante una hora y a
80 °C durante 15 minutos (38,58, 183), sólo resulta parcial-
mente resistente al calentamiento a 80 °C durante 30 minu-
tos y se inactiva de manera total en 15 minutos a 100 °C
(58). La inactivación de este virus en los subproductos de
pollos infectados requiere de una temperatura central
de 95 °C por 35 minutos o de 100 °C durante lO minutos
(166).
760 . Enfermedades de las aves
Sistemas de huésped de laboratorio
El CIAV puedepropagarsey sometersea pruebasen polli-
tos de un día de edad,cultivos celulareso en embrionesde
pollo.
PoI/os
Los pollitos de un día de edad inoculados con CIAV, desa-
rrollan anemia y lesiones macroscópicas en tejidos linfoides
y médula ósea. Éstas resultan más notables luego de 12 a 16
días (183). La mortalidad se presenta entre los días 12 y 28
posinoculación y por lo usual permanece baja, excediendo
en raras ocasiones 30%. La respuesta a la infección por
CIAV se potencia por medio de la inoculación simultánea
del virus de la enfermedad de Marek (MDV) o mediante el
tratamiento con betametasona(20,21,23, 126) o por medio
del uso de pollitos bursectomizados de manera embrionaria
(94). Los pollitos con anticuerpos matemos antiCIAV, re-
sultan resistentes a la infección por CIAV (184).
Embriones de pollo
BüIow y Witt (17), informaron de la propagación del CIAV
en embriones de pollo, luego de la inoculación en el saco
vitelino. Después de 14 días, se obtuvieron cantidades mo-
deradas de virus de todas las partes del embrión, pero no así
de la membrana vitelina o corioalantoica. Después de la
inoculación con las cepas Gifu-l y Cux-l no se observaron
lesiones de ClAVo No obstante, algunas cepas pueden origi-
nar una mortalidad embrionaria importante entre los días
16 y 20 de la incubación. La cepa GL-l originó hasta 50%
de mortalidad, encontrándose los embriones pequeños, he-
morrágicos y edematosos (91).
Cultivos celulares
Yuasa (175) encontró que para la propagación y pruebas de
CIAV resultaban adecuados los cultivos de líneas celulares
linfoblastoides de células T, MDCC-MSBl y MDCC-JP2,
y la línea celular linfoblastoide de células B, LSCC-ll 04B lo
Se encontró que muchas otras líneas celulares linfoblastoides
de células T y B, ya sean o no productoras de los respectivos
virus transformantes, resultaban resistentes a CIAV (21,
175)0También resultaron resistentes a la infección por este
virus una gran variedad de tejidos de pollos y embriones de
pollo (175).
En la actualidad, se prefieren los cultivos celulares
MSB 1 para el cultivo in l/ifra, aunque las sublíneas
de MSB 1 difieren en su susceptibilidad a la infección. Cier-
tas cepas de CIAV, por ejemplo la CIA-l (94), tal vez no se
repliquen más que en sólo una sublínea de MSB 1 y de ma-
nera deficiente en otra sublinea de MSBl, mientras que
ambas sublíneas son susceptibles a la infección con Cux-l
(138,140,147). Los máximos de infectividad relacionados
con células, entre las 36 y 42 horas luego de la inoculación,
coinciden con la máxima cantidad de antigenos intranuclea-
res detectados mediante inmunofluorescenciao Los títulos
máximos libres de células a las 48 a 72 horas luego de la
inoculación, y el índice de multiplicación que se conocen
varían entre 10 y 100 veces (19,175)0 Las titulaciones del
virus requieren del subcultivo de las células inoculadas cada
2 a 4 días, hasta que se destruyan las células inoculadas con
la dilución extrema de ClAVo
(Capítulo 30)
Patogenicidad
La virulencia de los aislamientos de CIAV pueden variar de
maneraligera de acuerdocon el grado de resistencia,de acuerdo
con la edad de los pollitos que se infectan (180).
Se ha informado de la atenuación del virus de la
anemina infecciosa de pollo por pasajes seriados; sin em-
bargo, es posible que se correlacione una disminución en la
infectividad y en la inmunogenicidad in vivo con la ate-
nuación (15). Todd y colaboradores (163) encontraron que
la cepa Cux-1 se convertía en menos patógena de manera
sustancial, luego de 173 pasajes en células MSB l. La ate-
nuación resultó en poblacionesvirales genéticamentediversas.
De hecho, los aislamientos clonados molecularmente de los
virus atenuados resultaron menos patógenos que el aisla-
miento original, pero la atenuación no resultó estable. Luego
de 10 pasajes en pollitos jóvenes, un aislamiento revirtió
hacia la patogenicidad.
. PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El pollo es el único huésped conocido para el ClAVo Resul-
tan susceptibles a la infección todas las edades, pero la
susceptibilidad a la enfermedad disminuye rápidamente en
pollitos inmunológicamente intactos durante las primeras
tres semanasde edad (58, 142, 180, 183, 185).
En sueros de pavo o pato, no se han detectado anticuer-
pos contra CIAV (103). Los pavipollos inoculados al día
de edad con altas dosis del virus, resultaron resistentes a
la infección y no desarrollaron anticuerpos hacia CIAV
(102).
Transmisión
El CIAV se transmite tanto de manera horizontal como
vertical. Se considera que la transmisión a través del huevo
incubable es el medio más importante de diseminación (27,
69). La infección del embrión también puede originarse por
semen o gallos infectados (70).
La transmisión por huevo sólo se desarrolló en los días
8 a 14 luego de la infección experimental de las gallinas
(182), pero las observaciones de campo indican que la
transmisión vertical podría desarrollarse durante un periodo
de 3 a 9 semanasluego de la exposición, con un máximo a
las semanas 1 a 3, dependiendo de manera evidente del
índice de diseminación de la infección y del desarrollo
de inmunidad hacia CIAV (5, 27, 39, 168).
El virus se encuentra en grandes concentraciones en
las heces de pollos por 5 a 7 semanasluego de la infección
(69, 187). Es más probable que la infección horizontal por
contacto directo o indirecto, se desarrolle por la via oral,
pero en el campo también podría ser posible la infección a
través de la vía respiratoria, tal como se demuestra en
pollitos infectados de modo experímental (142). El CIAV
se disemina con facilidad entre pollos en un grupo (185).
En el campo, las parvadas expuestas de manera natural a
CIAV, por lo común, les lleva de 2 a 4 semanas hasta que
gran parte de las aves muestran seroconversión (13,103).

Periodo de incubación
En infecciones experimentales, se pueden detectar primero
a los ocho días anemia y lesiones histológicas distintivas
luego de la inoculación parenteral del virus. Los signos clí-
nicos se desarrollan, por lo general, después de lOa 14 días
y la mortalidad comienza a los 12 a 14 días luego de la
inoculación (61, 151, 183). Sin embargo, pueden ser más de
14 a 21 días antes de que se manifieste la anemia, depen-
diendo de manera presunta de la cepa genética de los pollitos
experimentales y de las propiedades de la cepa viral inocu-
lada (142).
En condiciones de campo, los pollitos infectados
de manera congénita muestran signos clínicos y el inicio de
una mayor mortalidad de los 10 a 12 días de edad, con un
máximo a los 17 a 24 días (27, 39, 59, 83, 168). En las
infecciones de grupo muy fuertes, puede haber un segundo
tope de mortalidad alos30 a34días(39, 83), probablemente
debido a la infección horizontal.
Signos clinicos
El único signo especifico de la infección por el CIAV, es la
anemia, con un máximo a los 14 a 16 días posinoculación.
Dicha anemia se caracteriza por valores de hematócrito de
6 a 27%; las aves afectadas se encuentran deprimidas y más
o menos pálidas. La ganancia de peso se deprime dentro de
los días lOa 20, luego de la infección experimental; entre los
días 12 a28 posinoculación pueden morir las aves afectadas.
En caso de que se manifieste mortalidad, ésta no excede de
30 %. Los pollitos sobrevivientes se recuperan por completo
de la depresión y la anemia alrededor de los 20 a 28 días
posinoculación (21,58, 142, ISO, 183), aunque la recupe-
ración tardía y la mayor mortalidad pueden relacionarse con
infecciones bacterianas o virales secundarias. En los casos
de campo se observan con frecuencia infecciones secunda-
rias que originan signos clínicos más graves, pero asimismo
pueden desarrollarse de manera inadvertida en pollitos ex-
perimentales (21, 40, 59, 168).
Morbilidad y mortalidad
El resultado de la infección por CIA V, se encuentra intluen-
ciado por una cantidad de factores del virus, el huéspedy el
ambiente. La anemia infecciosa sin complicaciones, en es-
pecial aquella ocasionada mediante infección horizontal,
puede resultar en algo no mayor que una mortalidad aumen-
tada de manera ligera y un bajo desempeño pasajero de las
parvadas afectadas, y por tanto, podría pasar desapercibida
en los ambientes comerciales.
Los anticuerpos maternos contra CIAV (véase Inmu-
nidad), confieren una protección casi total en contra de la
enfermedad (142, 184). No obstante, la resistencia debida a
inmunidad pasiva puede ser superada por lo menos en
parte, en caso de que los pollitos se encuentren inmunosu-
primidos, por ejemplo en el caso de otras infecciones virales
(20,23, 142).
La morbilidad y la mortalidad pueden ser intluenciadas
por la virulencia de la cepa de ClAVo La cepa TK-5803
descrita por Goryo y colaboradores (58), parece ser más
virulenta que cualquiera de los aislamientos estudiados por
Anemia infecciosa aviar 761
Yuasa e lmai (180). La dosificación puede tener un efecto
en la gravedad de la anemia o en la proporción de los pollitos
afectados (107, 142, 183). Al mismo tiempo, la vía de
infección tiene una función en la infección experimental
dado que la infección por contacto no origina, por lo general,
anemia en aquellos pollitos inmunológicamente intactos, en
contraste con la situación en las aves inmunocomprometidas
(142,185). Para inducir la enfermedad, las vías de infección
oral, nasal u ocular resultan mucho menos eficaces que la
inoculación parenteral (142, 176).
En pollitos inmunocompetentes, se desarrolla con ra-
pidez la resistencia por edad durante la primera semana de
vida y se completa alrededor de las tres semanaso aún antes,
dependiendo de la virulencia de la cepa de CIAV infectante
(58,142,180,185). El desarrollo de este tipo de resistencia
parece relacionarse de manera estrecha con la capacidad del
pollito para producir anticuerpos en contra del virus (180,
185). Se retarda de manera considerable por inmunosupre-
sión, por ejemplo, mediante la infección simultánea con el
virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa (IBOV) (142,
185) o bursectomía (73, 190). La evidencia circunstancial
señalaque los pollos de engorda pueden ínfectarse mediante
transmisión horizontal alrededor de las 2 a 3 semanas,luego
que desaparecenlos anticuerpos matemos, resultando en un
bajo desempeño a causa de los efectos subclínicos de la
infección por CIAV (110). Sin embargo, esto no ha podido
ser confirmado por otros (56, 85).
La mortalidad aumenta de manera considerable, en
caso de que los pollitos se encuentren infectados de manera
dual con CIAV y MOV, virus de la reticuloendoteliosis
(REV) o lBOV, probablemente a causa de alguna inmuno-
supresión inducida por virus (18, 20, 21, 30, 129, 142, 185).
En los pollos, también ciertas cepas de reovirus pueden
resultar inmunosupresoras (112, 113, 144), lo cual podría
explicar la mayor patogenicidad del virus de la anemia
infecciosa del pollo en presencia de reovirus como lo infor-
ma Engstrtlm y colaboradores (40). La inmunosupresión
química por medio de betametasona o ciclosporina A tam-
bién empeora los signos y las lesiones (23). Por tanto, se
sospechaque varios factores ambientales y de otro tipo que
originan una disminución de la inmunocompetencia y po-
tencian la patogenicidad de ClAVen las infecciones de
campo.
Nada se sabeacerca de factores genéticos que pudieran
afectar el resultado de la infección por ClAVo La enfermedad
se presenta con mayor frecuencia en pollos de engorda, lo
cual bien podría deberse a una variedad de otros factores.
Lesiones macroscópicas
La lesión más consistente es la atrofia del timo (figura
30-2A), pero la lesión más característica observada en
pollos afectados es la atrofia de la médula ósea (figura
30-28). La médula ósea del fémur se encuentra grasosa y
amarillenta o rosada. En ciertos casos, su color parece rojo
oscuro, aunque se pueden detectar lesiones precisas por
medio del examen histológico. La atrofia del timo puede
resultar en una regresión casi total del órgano, el cual tiene
entonces un color pardo rojizo oscuro. Ya que los pollitos
infectados desarrollan resistencia con la edad, la atrofia del
timo puede convertirse en una lesión más consistente Que
Figura 30-2. Lesiones en pollos relacionadas con anemia infecciosa del pollo y enfermedad de anemia hemorrágica. A. Timo
testigo (arriba) y timo con atrofia inducida por virus de la anemia infecciosa del pollo (CIAV) (abajo), 14 días posinoculación
con la cepa CIA-1 de CIAV (Lucio y Shivaprasad). B. Fémur con médula ósea normal de rojo oscuro (arriba) y fémur con
médula ósea aplástica pálida (abajo), 14 días posinoculación con la cepa CIA-1 de CIAV (Lucio y Shivaprasad). C. Dermatitis
gangrenosa (enfermedad del ala azul). (Shivaprasad). D. Hemorragias en pierna(Peckham). E. Hemorragias en músculos de
la pechuga (Peckham). F. Hemorragias en el proventrículo (Peckham).

las lesiones de la médula ósea observables a simple vista
(58,81). La atrofia de la bolsa resulta menos evidente. En
una pequefta proporción de aves, puede encontrarse reduci-
da de tamafto la bolsade Fabricio. En muchos casos, la pared
externa de la bolsa puede aparecer traslúcida de tal modo
que al plegarse se vuelve visible. Las hemorragias en la
mucosa del proventrículo y las hemorragias subcutáneasy
musculares se relacionan a veces con anemia grave (21, 58,
141, 150, 151). También se ha informado de hemorragias
más notables o de atrofia de la bolsa y de lesiones en otros
tejidos, por ejemplo hígados inflamados y moteados, pero
es probable que se relacionen con infecciones secundarias
debidas a otros agentes.
Síndrome hemorrágíco-anemía aplástíca
Los brotes de anemia infecciosa en parvadas de campo se
relacionan en gran parte con el denominado síndrome hemo-
rrágico, con o sin dermatitis (gangrenosa) concurrente
(figura 30-2C) (5,8,27,35,37,39,45,67,68, 137, 143,
148, 168, 189). La evidencia circunstancial sugiere que
también se encuentra implicado el ClAVen la etiología de
la anemia aplástica relacionada con la hepatitis con cuerpos
de inclusión (véase capítulo 23), con o sin síndrome hemo-
rrágico y dermatitis gangrenosa concurrentes (33, 41, 64,
65,66,90, 114, 133). Se considera que el ClAVes de
particular importancia entre los factores que pueden aumen-
tar la gravedad de estos síndromes (143). En gran parte de
los casos, las hemorragias observadas en pollos con EIB
(capítulo 29) pueden ser más bien una secuela del virus de
la anemia infecciosa del pollo, que de infección por IBDV.
Las lesiones características del denominado síndrome
hemorrágico consisten de hemorragias intracutáneas, sub-
cutáneas e intramusculares (figuras 30-2D, E). De manera
aún más frecuente, pueden encontrarse hemorragias en pun-
tilleo en la mucosa de la parte distal del proventrículo (figura
30-2F). Con frecuencia, las hemorragias intracutáneas o
subcutáneas de las alas pueden complicarse por edema
intenso y dermatitis subsecuente, la cual puede gangre-
narse por alguna infección bacteriana (capítulo 12). Las
hemorragias subcutáneasde las patas tal vez resulten en la
formación de úlceras. Asimismo, los pollos afectados pare-
cen encontrarse predispuestos a desarrollar pododermatitis
(capítulo 35).
En los pollitos anémicos, no se observan las hemorra-
gias de manera consistente, aunque su desarrollo se corre-
laciona en gran parte con la intensidad de la anemia. Por
tanto, un mayor tiempo de coagulación relacionado con
trombocitopenia no explica por completo las hemorragias.
En la patogénesis de la diátesis hemorrágica, es más proba-
ble que resulten importantes las lesiones endoteliales y las
funciones hepáticas alteradas, originadas en parte por infec-
ciones virales y potenciadas por infecciones bacterianas
secundarias.
Histopatología
Los cambioshistopatológicosen los pollitos anémicosse
han caracterizadocomo panmieloptisisy atrofia linfoide
generalizada(20,21,61,136,150,151).
En la médula ósea,la atrofia y la aplasiaimplican a
todos los compartimentosy líneashematopoyéticas (figura
Anemiainfecciosaaviar. 763
30-3). De manera ocasional, se puede observar necrosis de
pequeños focos celulares residuales. Las células hemato-
poyéticas son reemplazadas por tejido adiposo o células
del estroma proliferantes. Luego de la infección experimen-
tal, en aquellas aves que se recuperan aparecen zonas de
regeneración que consisten de proeritroblastos a los 16 a 18
días, y existe una hiperplasia de la médula óseaentre los días
24 y 32 posinoculación.
Se observa intensa depleción linfoide en timo, bolsa de
Fabricio, bazo y tonsilas cecales, así como en una variedad
de otros tejidos. La corteza y la médula del timo se atrofian
por igual, con degeneración hidrópica de las células residua-
les y de focos necróticos residuales (figura 30-4). En los
pollitos que se recuperan, se puede distinguir la repoblación
del timo con linfocitos a los 20 a 24 días y la morfología
retorna a la normalidad después de 32 a 36 días luego de la
infección.
Las lesiones en la bolsa de Fabricio consisten de atrofia
de los folículos linfoides con pequeños focos necróticos
ocasionales, epitelio invaginado, degeneración epitelial hi-
drópica y proliferación de las células reticulares (figura
30-5). La repoblación por los linfocitos hasta la recupera-
ción total, es similar a la del timo.
En el bazo se observa atrofia del tejido linfoide con
hiperplasia de las células reticulares en los folículos linfoi-
des así como en las vainas de Schweigger-Seidl. Pocas veces
se han observado focos necróticos en los folículos o en las
vainas.
Los focos linfoides en hígado, riñones, pulmones, pro-
ventrículo, duodeno y amígdalas cecales se encuentran de-
pletados de células, tornándolos más pequeños y menos
densos que aquéllos de las aves no afectadas. Las células
hepáticas se encuentran inflamadas y los sinusoides hepáti-
cos pueden hallarse dilatados.
Se han detectado pequeñas inclusiones nucleares eosi-
nofilicas en las grandes células alteradas de los tejidos
afectados, de manera predominante en el timo y la médula
ósea, donde se encuentra con mayor frecuencia a los 5 a 7
días después de la infección experimentál (61, 145).
Hematología
La sangre de los pollitos afectados con intensidad se encuen-
tra más o menos acuosa, es mayor el tiempo de coagulación
y el plasma sanguíneo es más pálido de lo normal. Los
valores del hematócrito empiezan a caer por debajo de 27%
a los 8 a 10 días luego de la inoculación, casi todos en el
intervalo de 10 a 20% a los 14 a 20 días y aun llegar a 6o/Q
en aquellas aves moribundas. En los pollitos convalecientes,
los valores del hematócrito aumentan luego de los 16 a 21
días y regresan a lo normal (29 a 35o/Q)alrededor de los 28
a 32 días posinfección (61, 141, 151, 183). La anemia se
define, por lo general, como un valor de hematócrito menor
que o igual a 27%, pero también podría considerarse como
apropiado un límite de 25% (141, 142). De acuerdo con la
edad y la constitución genética de los pollos tal vez varíe
la definíción de la anemia (49, 52, 54, 55).
En aquellos pollos infectados con CIAV, los valores
disminuidos del hematócrito se deben a pancitopenia (15O,
151, 183), con un notable decrementoen la cantidad de eritro-
citos, leucocitos y trombocitos. Se ha observado anisocitosis
764 . Enfermedades de las aves (Capítulo 30)

Figura 30-3. Médula ósea femoral proveniente de pollos de 14 días de edad. A. Testigo. B. Pollo infectado con virus de la
anemia infecciosa del pollo, 14 días posinoculación. Obsérvese la atrofia del tejido hematopoyético en presencia de células
grasas. H y E, 160x. (Lucio y Shivaprasad.)

Figura 30-4. Timo de pollos de 14 días de edad. A. Testígo. B. Pollo infectado con virus de la anemía infecciosa del pollo, 14
días posínfeccíón. Nótese la ausencia de demarcación entre la médula y la corteza. H y E, 63x. (Lucio y Shivaprasad.)

Figura 30-5. Bolsa de Fabricio proveniente de pollos de 14 días de edad A. Testigo. B. Pollo infectado con virus de la anemia
infecciosa del pollo, 14 días posinoculación. Obsérvese la depleción linfoide y la atrofia de los folículos. H y E, 63x. (Lucio y
Shivaprasad.)
tan temprano como a los ocho dlas posinfección. En la
sangre periférica, luego de 16 dlas de la inoculación, empie-
zan a aparecer formas juveniles de eritrocitos, granulocitos
y trombocitos, y varios dlas después,la incidencia de eritro-
citos inmaduros puede ser mayor a 30%. El cuadro sangul-
neo en los pollitos convalecientes retorna a lo normal más
o menos a los 40 dlas (151).
Patogénesis
La patogénesis de la infección por CIAV se ha deducido
mediante estudios histopatológicos (61, 145, 151), ultraes-
tructurales (62, 63) e inmunocitoquímicos secuenciales(12,
71, 145). De los hallazgos morfológicos, se concluyó que
se encuentran implicados de manera primaria los hemocito-
blastos en la médula ósea y los linfoblastos en la corteza del
timo en la infección citolítica temprana a los 6 a 8 días
posinoculación. Se ha demostrado que la muerte de los
timocitos corticales se debe a apoptosis (80). En la médula
ósea, aparte de los eritroblastos crecidos y de las células
hematopoyéticas degeneradas, se han observado macrófa-
gos con células hematopoyéticas degeneradas ingeridas.
En contraste con el timo, no se ha detectado depleción de
las células linfoides y necrosis ocasional en la bolsa de Fa-
bricio, bazo y focos linfoides de otros tejidos, antes de los
10 a 12 días posinoculación (21,61, 145, 151). La repobla-
ción del timo con linfocitos y de la médula ósea con proeri-
troblastos y promielocitos, y la recuperación de la actividad
hematopoyética a partir de los 16 días posinoculación,
parecen coincidir con el comienzo en la formación de anti-
cuerpos (véase Inmunidad). Estos eventos conducen a una
recuperación completa alrededor de los 32 a 36 días.
Anemiainfecciosaaviar. 765
Estudios inmunocitoquimicos (2,71, 145), demostra-
ron que CIA V se replica en los linfoblastos de la corteza del
timo, los hemocitoblastos intrasinoidales y extrasinoidales
y en las células reticulares. También se han detectado en el
bazo antigenos contra ClAVen linfocitos T maduros (2).
En el timo y en la médula ósea, las células infectadas son
más abundantes a los 6 a 7 dias posinfección y pueden
detectarsehasta los lOa 12 dias o aun más tarde. Asimismo,
seha detectado antigeno viral en el tejido linfoide de muchos
otros órganos (145). La infección del proventriculo, parte
ascendentedel duodeno, riñón y pulmón puede aportar una
explicación para la diseminación del virus. En estos tejidos,
por lo general, no se-pueden detectar las células infec-
tadas por más de 22 dias después de la infección al dia de
edad (145), aunque el virus puede persistir en los tejidos
hasta por 28 dias y en el contenido rectal hasta por 49 dias
o más (187). En pollos inmunosuprimidos mediante bursec-
tomia, se aumenta de manera considerable la persistencia
del virus (190).
Se ha comunicado que la susceptibilidad de los pollitos
a la infección por CIAV depende de las propiedades de las
células precursoras del timo durante el desarrollo prenaci-
miento y posnacimiento (81). Sin embargo, la resistencia
por edad a la anemia infecciosa no se debe a la desaparición
o aumento en la resistencia a una célula blanco especifica
(101). A pesar de que CIAV cuenta con un tropismo por el
tejido linfoide, en particular por la corteza del timo (79), la
susceptibilidad de los timocitos o de las células del bazo no
depende de la expresión de ciertos marcadores celula-
res como CD4 o CD8 (2, 79). Por otro lado, una intensa
depleción pasajera de linfocitos CD4+ o CD8+, o una dismi-
nución selectiva en las células T citotóxicas, puede tener
766 Enfermedades de las aves
alguna participación importante en el mecanismode la
inmunosupresióninducidapor el virus de la anemiainfec-
ciosadel pollo (2, 6, 30, 74, 79).
Inmunidad
Activa
En los pollitos susceptibles inoculados con CIAV al día de
edad, sólo existe una baja respuesta de anticuerpos; no se
pueden detectar anticuerpos neutralizantes hasta las tres
semanasdespuésde la inoculación. Aún entonces, los títulos
son bajos (1 :80) y muestran un pequeflo incremento (1 :320)
hasta las cuatro semanas. La respuesta de anticuerpos au-
menta de manera considerable en pollitos inoculados por
vía intramuscular a las 2 a 6 semanasde edad, con anticuer-
pos neutralizantes detectables tan temprano como a los 4 a
7 días y con títulos máximos (1:1280 a 1:5120) a los 12
a 14 días posinoculación (187, 188). La formación de los
anticuerpos humoral es se retarda en casi una semana, en
caso de que los pollos se infecten más bien por vía oral que
de manera intramuscular. Yuasa y colaboradores (187) in-
formaron que una mayor producción de anticuerpos coin-
cidía con menores concentraciones virales en los tejidos
del pollo.
La seroconversión en parvadas de reproductores infec-
tadas de manera horizontal, puede detectarse tan temprano
como a las 8 a 9 semanas de edad, y gran parte de las
parvadas tienen anticuerpos contra ClAVa las 18 a 24 se-
manas (77, 103). Los altos títulos de anticuerpos neutrali-
zantes persisten en todas las aves de la parvada por lo
menos durante 52 semanas.La prevalencia de los anticuer-
pos inmunofluorescentes puede disminuir al aumentar la
edad (77) y con frecuencia es menor al 00% en una parvada
(48,103).
Pasiva
Los anticuerpos maternos proporcionan una protección
completa a los pollitos jóvenes en contra de la anemia
inducida por CIAV (184), en caso de que los pollitos no se
encuentren inmunocomprometidos por otros factores
(20, 21). La inmunidad derivada de la madre, incluyendo
la protección contra los desafio s experimentales, persiste
hasta por casi tres semanas (103, 131). Además, no es
probable que la transmisión vertical del virus se desarrolle
a partir de hembras inmunes de manera activa. De hecho, se
ha encontrado que los brotes de anemia infecciosa en el
campo se correlacionan con la ausencia de anticuerpos
antiCIAV en las respectivas parvadas progenitoras (27, 167,
168, 189).
Inmunosupresión
Existe una fuerte evidencia circunstancial de que la infec-
ción por CIAV resulta inmunosupresora durante las etapas
clínicas de la enfermedad, por lo menos en los pollitos
jóvenes susceptibles. La inmunosupresión en las aves ané-
micas se manifiesta por una mayor susceptibilidad a las
infecciones bacterianas y micóticas (21,59,137,150,173)
y por una mayor patogenicidad de adenovirus (22), reovirus
(40) y virus vivo atenuado de la enfermedad de Newcastle
(EN) (34), en pollitos infectados de manera dual. En la
infección exDerimental dual con CIAV v MDV. de Dollitos
(Capítulo 30)
SPF de un día de edad,las lesiones linfoproliferativas por
EM resultaron mayores o menores de manera inesperada
con altas o bajas dosis del virus de la enfermedad de Marek,
respectivamente (78).
En condiciones experimentales, en las cuales se vacu-
naron pollitos contra EM al día de edad y que se les desafió
con MDV dentro de los primeros ocho días, la infección por
CIAV hasta por 14 días de edad puededeprimir la inmuni-
dadvacunalcontraMDV(126, 127, 128, 181); en el campo
se pueden presentar condiciones similares en muy pocas
ocasiones.Tambiénpuedehaber una respuesta inmunitaria
humoral deficiente a la vacuna inactivada de EN (7, 31),
pero no representa un fenómeno común en las parvadas
comerciales (51).
La alteración de la respuesta inmunitaria a causa de la
infección por CIA V puede resultar de manera directa, por el
daño a los tejidos hematopoyético y linfopoyético, y una
subsecuente depresión linfoide generalizada (véase Histo-
patologíay patogénesis).En experimentos de laboratorio,
la estimulación mitógena (mediante concavalina A o
fitohemaglutinina) de los esplenócitos de pollitos inoculados
por vía intramuscular con el virus a los 1 a 7 días de edad,
resultó deprimida a los 7 a 15 días, pero no a los 18 a21 días
después de la infección (1, 6,126,127). Esta depresión de
las funciones celulares, también se desarrolló en pollos
infectados por la vía oral a las tres semanasde edad, pero se
retrasó en una semana (98). La disminución pasajera en las
funciones de los macrófagos y en la producción de citosina
(97,98), se encuentran asimismo implicados en el mecanis-
mo de la inmunosupresión inducida por ClAVo
En pollos SPF infectados de manera experimental a las
5 a 6 semanasde edad, también se detectan lesiones menores
y algunas células infectadas en el timo, pero no existe
suficiente daño como para originar inmunosupresión a esa
edad (117,170). Por tanto, la inmunosupresión inducida por
CIAV parece relacionarse de manera estrechacon la presen-
cia de signos histológicos y macroscópicos distintivos de
atrofia linfoide generalizada.
DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación de CIAV
El virus de la anemia infecciosa del pollo puede aislarse de
casi cualquier tejido de las aves infectadas (187), con títulos
virales máximos detectados a los siete días después de la
infección. En pollos inoculados al día de edad, el contenido
viral de los tejidos y el contenido rectal permanece casi
constante hasta por 21 días y de ahí en adelante declina con
rapidez. Sin embargo, el suero pierde su infectividad luego
de 14 días (187). Se encontró que aun en aves con anticuer-
pos neutralizantes, la sangré entera y la capa de linfocitos
eran infecciosas durante por lo menos 14 días (18, 179).
En pollos inoculados a las 4 a 6 semanas de edad, se
desarrollaron títulos virales máximos en una variedad de
tejidos y en el contenido rectal a los siete días posteriores
de la infección, disminuyendo rápidamente a concentracio-
nes más bien bajas alrededor de los 14 a 21 días; sin
embargo, nunca se ha detectado ClAVen el cerebro o suero
de tales aves (187).

El hígado es la fuente preferida del CIA V, debido a que
contiene altas concentraciones del virus de manera más con-
sistente. Para eliminar o inactivar posibles contaminantes, se
puede calentar un homogeneizado hepático clarificado durante
cinco minutos a 70 °C (58) o tratarse mediante cloroformo, antes
de utilizarlo como inóculo para cultivos celulares.
El método disponible más específico para el aislamien-
to primario de CIAV, consiste en el bioensayo mediante la
inoculación intramuscular o intraperitoneal de pollitos sus-
ceptibles de un día de edad. La infectividad de gran parte de
las cepas es cuando mucho 100 veces menor en pollitos
que en los cultivos celulares, pero puede incrementarse
por medio de la inmunosupresión de los pollitos experimen-
tales (15). Los pollitos se examinan ya sea a los 14 a 16 días
o en los días 14 y 21 después de la inoculación (141), en
busca de anemia, como lo indicaría un valor de hematócrito
menor a 27% y en busca de atrofia de médula ósea que
también podría encontrarse en un momento dado en algu-
nas aves afectadas, pero sin anemia. Los tejidos sospe-
chosos pueden examinarse de manera histológica, pero
por lo general, esto no resulta necesario para confirmar el
diagnóstico.
Para los intentos de aislamiento in vitro y titulaciones
virajes pueden utilizarse cultivos celulares MDCC-MSBl
(19,59,75,175,186), aunque ciertas cepas de CIAV no se
replican con facilidad en estas células (24, 147). Deben
utilizarse cultivos frescos que contengan 2 x 105 células/mL
y sembrarse a 105 células/cmZ. De manera aproximada, un
homogeneizado tisular preparado, a una dilusión de 1:20 o
mayor (o dilusiones seriadas de 10 en 10), debe inocularse
a una velocidad de 0.1 mL/l mL de cultivo. Cada 2 a 4 días
se deben hacer subcultivos de las células MSB l. El daño
celular que se desarrolla luego de 1 a 6 subcultivos (pero en
ocasiones hasta 10), es sugestivo de infección por virus de la
- --
Figura 30~. Lesiones en células MSB1 cultivadas dos días después de la infección con virus de la anemia infecciosa del
pollo. A. Células sin afectar. B. Células infectadas con una alta dosis de virus. Sin teñir. 230x.
Anemiainfecciosaaviar. 767
anemiainfecciosadel pollo. Se recomiendael examenmi-
croscópicode los cultivos,despuésde 36 horasy no poste-
rior a las 48 horas, luego de un subcultivo con el fin de
distinguir entre los efectos citopáticos inducidos por el
virus (figura 30-6) y la degeneracióncelular inespecífica.
El aislamientode CIAV se debe verificar por medio de
procedimientosserológicos.
Marcadores viraJes en tejidos
Detección mediante anticuerpos
Puededemostrarse la infección viral en pollos por medio de
las tinciones de inmunofluorescencia o inmunoperoxidasa.
Para las pruebas de diagnóstico, por lo general se prefiere
al timo, obtenido a los 7 a 12 días después de la infección
(véase Patogénesis).
Los frotis por impresión de tejido y los cortes porcrios-
tato, fijados con acetona, se utilizan para tinción por inmu-
nofluorescencia ya sea indirecta o directa, utilizando suero
hiperinmunitario policlonal de pollo o conejo, o anticuerpos
monoclonales hacia CIA V (7 1, 73, 100, 108).
Las pruebas de inmunoperoxidasa se desarrollan con
cortes en parafina y fijados con formol (73, 100, 145).
Smyth y colaboradores (145), han descrito con gran detalle
la optimización de la técnica. Los resultados más satisfac-
torios se logran con anticuerpos monoclonales, ya que los
anticuerpos policlonales pueden producir más bien un alto
contenido de tinción inespecífica.
Sondas DNA
Se ha descritola detecciónde ClAVen cortesde timo en
parafinay fijados en formol, mediantehibridación in situ
utilizando una sonda DNA biotinilada y preparadapor
mediode PCR(3, 116).
B
""-~ ---
768 . Enfermedades de las aves (Capítulo 30)

Las pruebas de hibridación punto-mancha utilizando
sondas DNA clonadas y marcadas con 32p pueden detectar
DNA viraI extraído de tejidos de pollo a partir del día 5 al 42
luego de la infección (160), o bien a partir de las células MSB I
infectadas con aislamientos de campo de CIAV (120).
PCR
En varios laboratorios se ha desarrollado PCR para la de-
tección del DNA de ClAVen células MSBI infectadas,
tejidos de pollo o vacunas (36, 57, 120, 140, 146, 153, 154,
155, 161). La prueba demuestra ser específica y definitiva-
mente más sensible que el aislamiento por cultivo celular
del virus. Sin embargo, se logra una sensibilidad muy ele-
vada con una PCR de nido, la cual también resulta más
sensible a la contaminación cruzada (146). Asimismo, re-
sulta muy sensible una PCR de inicio caliente recién desa-
rrollada para CIA V; ademásel uso de unaespigade DNA como
un control interno, posibilita la validación de muestras
negativasa CIA V y una estimación de la cantidad de genomas
de CIAV presente en las muestras sometidas a prueba (36).
PCR es más valiosa para propósitos de investigación y
se espera que se convierta en el método preferido para
detectar contaminación en las vacunas por virus de la ane-
mia infecciosa del pollo.
de un subcultivo, si se desea la completa destrucción de los
cultivos de virus testigo.
Las pruebas de neutralización del virus cualitativas
para detección en parvadas pueden efectuarse con una dilu-
sión constante de suero de 1:80 al: 100 Y una dosis alta de
virus de prueba como ya se mencionó.
No se recomiendan menores dilusiones de suero, ya
que pueden ser en ocasiones citotóxicas u originar una
inhibición inespecífica del virus. A este tipo de prueba se le
puede considerar semicuantitativa al efectuar una serie
de subcultivos; la concentración relativa de los anticuerpos
se encuentra señalada por la cantidad de subcultivos en que
permanecen vivas las células inoculadas (13, 19).
Pruebas de anticuerpos fluorescentes
En la prueba indirecta de anticuerpos fluorescentes(AF) (19,
103,188), se ponen células MSBI infectadascon CIAV, obte-
nida.o¡justoantes del inicio de la lisis celular, en portaobjetos
y fijados en acetona. por lo general, 36 a 42 horas luego de
la inoculación, para utilizarse como antígenos. Las células
se hacen reaccionar primero con suero de prueba diluido
apropiadamente y entonces con un antisuero de mamífero
marcado con fluoresceína en contra de IgG de pollo. Se

Microscopia electrónica
Las partículas del virus de la anemia infecciosa del pollo
pueden encontrarse en preparaciones muy purificadas de los
cultivos celulares infectados. Sín embargo, resultan difíci-
les de detectar y no se les identifica con precisión en los
cortes ultradelgados de las células cultivadas infectadas o
de tejidos de pollo (62,63,80, 109), aunque se ha demos-
trado por medio de técnicas inmunológicas que las típicas
inclusiones intranucleares, las cuales tienen a menudo una
forma de anillo, son específicas de virus (109). No se pueden
esperar resultados satisfactorios a partir del examen por
microscopia electrónica de los líquidos sobrenadantespar-
cialmente purificados de los homogeneizados tisulares (9).
Sólo existe un informe acerca de la detección del virus de
la anemia infecciosa del pollo en plasma sanguíneo de po-
llitos anémicos mediante ME directa (50).

Serología
Pruebas de neutralización de virus
En la prueba de neutralización de virus(19, 187), se mezclan
a partes iguales, dilusiones seriadas dobles de suero o yema
con una suspensión de CIAV, que contiene 200 a 500 dosis
infectantes de cultivos de tejido (TCID50)/O.1 mL y se
incuban las mezclas a 37 °C durante 60 minutos o a4 °C
durante la noche antes de efectuar pruebas en el cultivo
celular MSBI. En caso de que se tengan que examinar
grandes cantidades de suero, se recomiendan placas de
microtest (75, 82). Antes de que se complete la prueba,
puedetomar hasta cinco semanasy requerirsede 8 a 9
subcultivos;sin embargosepuedenobtenerresultadosmu- Figura 30-7. Antígenos contra el virus de la anemia infec-
cho más tempranoy emitirse los subcultivossi la concen- ciosa del pollo detectados mediante tinción inmunofluores-
tración viral en la mezcla se incrementa de 105.0 a 105.5 cente en preparaciones. Citospin de células MSB1 obtenidas
TCID50/0.1 mL (13, 19, 130). En este momento, los cultivos a las 40 horas posinoculación. Los antígenos se observan
inoculados deben examinarse mediante microscopio para en células crecidas con fluorescencia granular intranuclear
EC específicos de ClAVen los días 2 y 3. Tal vez se requiera característica. 400x.

considera evidencia de anticuerpos en el suero prueba, la
tinción fluorescente de gránulos más bien pequeños
de forma irregular en el núcleo de las células (figura 30-7).
La presencia concurrente de estructuras circulares de alguna
manera irregulares, también es específica, pero menos fre-
cuente. Este patrón de inmunofluorescencia se considera
como típico de las pruebas con anticuerpos CIAV neutrali-
zantes (11,108,158). En las pruebas de AF, siempre debe
incluirse suero positivo de referencia. Los sueros negativos
testigo resultan de poca o ninguna utilidad, ya que, por lo
general, ya se han seleccionado por falta de reactividad en
la prueba AF indirecta. Las células no infectadas como
testigos internos o externos, sólo permiten la evaluación de
varios tipos evidentes de fluorescencia inespecífica y el
grado de tinción que podría encubrir reacciones específicas.
Gran parte de los problemas se encuentran con la
fluorescencia inespecífica caracterizada principalmente por
grandes inclusiones esféricas en el núcleo de las células, de
manera predominante en las etapas tardías luego de la
infección. La tinción inespecífica y la tinción del fondo que
ocultan las reacciones específicas (fenómeno de prozona)
se pueden reducir en bastante grado al utilizar suero de
prueba suficientemente diluido, es decir 1:40 al: 100 o aún
mayor (103). La tinción inespecífica debido a la unión
directa de los conjugados antilgG (95) puede controlarse
por medio de la selección de los conjugados.
La prueba AF indirecta resulta menos sensible que la
prueba de la neutralización de virus para detectar bajas
concentraciones de anticuerpos contra ClAVen sueros de
pollo (13,19,28,130).
Inmunoensayos enzimáticos . única de pollos experimentales.
Se han desarrollado diversas técnicas ELISA para la detec-
ción y medición de los anticuerpos contra ClAVen sueros
de pollo. Todd y colaboradores (158) describen una ELISA
muy específica y sensible que utiliza anticuerpos monoclo-
nales que capturan a CIAV purificado de manera parcial a
partir de cultivos celulares MSB 1 como el antígeno blanco.
Parecen ser por igual adecuadaslas placas ELISA cubiertas
de manera directa con virus parcialmente purificado (lO).
Ambas técnicas se han utilizado en la producción de equipos
comerciales de ELISA. También se ha demostrado que
CIAV muy purificado es un antígeno ELISA adecuado (53,
92); sin embargo, tal vez no resulte tan sencillo producirlo
en lasconcentraciones y cantidadessuficientes.Como antí-
genos ELISA, se han utilizado lisados clarificados de célu-
las MSBI (87, 130), pero parecen ser menos adecuadosque
los viriones purificados o semipurificados para pruebas de
rutina. Un desarrollo con bastante futuro es una ELISA que
se base en un antígeno CIAV recombinante, el VPI (132).
Por lo general, ELISA resulta más sensible que la neutrali-
zación del virus y las pruebas de AF indirectas, y por lo
menos resulta tan específica como la prueba AF indirecta.
Se encontró que las reacciones positivas falsas, que pueden
presentarse en hasta 18% de los sueros de pollos SPF, se
relacionaban con la presencia pasajera y una fracción
de proteína particular (124).
La pruebade inmunoperoxidasaindirecta que utiliza lami-
nillas multispot o placasmicrotestcubiertas con células MSB 1
infectadas con CIAV, resultó por lo menos tan sensible como
la prueba AF indirecta, pero menos que ELISA (28,92, 164).
Anemia infecciosa aviar 769
Diagnóstico diferencial
Los criterios de infección sólo tienen un valor limitado en
un diagnóstico de la enfermedad inducida por CIAV, de-
bido a que ClAVes casi de hecho ubicuo entre los pollos.
La demostración de los virus, antígenos virales o ONAviral
puede considerarse como etiológicamente importante si se
detectan en concentraciones suficientemente altas en una
gran proporción de aves afectadas. En pollos menores de
seis semanas de edad, resultan sugestivos de AlA una
combinación típica de signos, cambios hematológicos, le-
siones microscópicas y macroscópicas y antecedentes de la
parvada (véase Patogénesisy Epizootiología). Sin embargo,
no existen lesiones particulares que per se puedan conside-
rarse patognomónicas.
Una anemia aplástica, pero no una pancitopenia, con
atrofia del timo y bolsa de Fabricio concurrente y menor
respuesta inmunitaria puede ser originada también por el
virus de la osteopetrosis. La anemia inducida por el virus de
la eritroblastosis puede diferenciarse de la anemia inducida
por CIA V mediante el examen microscópico de impresiones
de sangre. Tanto MOV como IBOV, inducen atrofia de
los tejidos linfoides con lesioneshistológicas típicas, pero
no origina anemia en pollos infectados de manera natural.
La anemia aplástica que pudiera relacionarse con IBOV
aguda se desarrolla y desaparecemucho más temprano que
la anemia inducida por CIAV (123). Los adenovirus consti-
tuyen una causa principal de un síndrome de hepatitis con
cuerpos de inclusión-anemia aplástica, que se manifiestan
con mayor frecuencia entre las 5 y 10 semanasde edad (33).
No obstante, no induce anemia aplástica en una infección
La intoxicación con altas dosis de sulfonamidas, o
micotoxinas como la aflatoxina, pueden resultar en anemia
aplástica y síndrome hemorrágico (véase capítulo 36). La
aflatoxina puede alterar asimismo al sistema inmunitario.
No obstante, en el campo, los pollos se exponen en muy
contadas ocasiones a concentraciones de aflatoxina o sulfo-
namidas que sean suficientes como para ocasionar la enfer-
medad aguda. Por otro lado, la intoxicación subclínica de
los pollos podría agregarse a la patogenicidad de ClAVo
viceversa.
TRATAMIENTO
No existe algún tratamiento específico para los pollos afec-
tados por la infección por ClAVo Podría indicarse el trata-
miento con antibióticos de amplio espectro para controlar
las infecciones bacterianas, que por lo general se relacionan
con AIP.
PREVENCiÓN Y CONTROL
La inmunizaciónde las parvadasprogenitorasvariassema-
nas antes de la producción de huevos,evita de manera
770 Enfermedades de las aves
eficiente los brotes de AlA en su progenie. La exposición
artificial por transferencia de cama a partir de parvadas
infectadascon CIA V, haciaparvadasreproductorasjóvenes, ha
demostrado buenos resultados, pero resulta un procedi-
miento dudoso y riesgoso con respecto a la higiene (168).
La infección de los reproductores por el virus de la anemia
infecciosa del pollo a través del agua de bebida con homo-
geneizados de tejido obtenido de pollitos afectados de
manera natural, resulta asimismo adecuado (167, 168).
Sin embargo, no se puede recomendar este método como
un procedimiento estándar debido a que es casi imposible
contar con la seguridad de una cantidad suficiente de
ClAVo de la ausencia de otros patógenos en las preparacio-
nes de tejidos.
Actualmente, se encuentran disponibles en varios paí-
ses dos tipos de vacunas vívas comerciales. En primer
lugar, Bülow y Witt (17) han sugerido que la producción de
C1AV virulento en embriones podría proporcionar una va-
cuna viva para aplicarse por medio del agua de bebida. De
hecho, de este modo se han producido las vacunas libres
de agentes extraftos, más eficaces y seguras (169, 170, 171,
172). El CIAV propagado en cultivos celulares, también
puede resultar adecuado como una vacuna en el agua de
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(Capítulo 30)
bebida, cuidando de que el título sea adecuado. La vacuna-
ción debe efectuarse más o menos a las 13 a 15 semanasde
edad, pero nunca más allá de 3 a 4 semanas antes de la
primera producción de huevos incubables con el fin de
evitar el riesgo de la diseminación del .virus vacunal por
medio del huevo. El virus de la anemia infecciosa del pollo
no origina inmunosupresión en aves de esa edad (véase
Inmunidad). La segunda vacuna, más reciente, consiste de
CIA V atenuado que se ha administrado por vías parenterales
(intramuscular, subcutánea o en la membrana del ala) para
ser por completo eficaz (149). Puede omitirse la vacunación
en caso de haberse detectado anticuerpos CIAV humorales
en los pollos reproductores en crecimiento.
Debe prestarse atención a los procedimientos de ma-
nejo e higiene para prevenir la inmunosupresión por factores
ambientalesu otras enfermedadesintecciosa..,y con el fin de
evitar una exposición temprana a ClAVo Sin embargo, la
erradicaciónescaside hechoimposible aún en las instalaciones
SPF infectadas (42), debido a la alta resistencia del virus a
la desinfección. Debe efectuarsela vigilancia de las parvadas
reproductorasen buscade anticuerposCIA V, con el propósito
de evitar infecciones por CIAV transmitidas de manera
vertical o para probar la eficacia de las vacunas. .
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 B.W Calnek
INTRODUCCiÓN
En este capítulo se estudían infecciones que sólo requíeren
una breve descripción. Dos trastornos que antes se incluían
en este capítulo, se tratan en otras seccíones de esta obra.
Las ínfeccíones por neumovírus se exponen de manera más
amplía en el capítulo 20, junto con el virus de la enfermedad
de Newcastle y otros paramíxovirus. Debido a su importan-
cía, la anemia infecciosa aviar ahora se presenta por sepa-
rado (capítulo 30). El tema relacionado con los parvovirus
de pollos se ha eliminado debido a que ahora parece que
el denominado parvovirus tal vez sea muy idéntico al virus
de la anemia infecciosa aviar. No obstante, permanece la
sección en cuanto a la infección por parvo virus en gansos,
ya que la etiología de la enfermedad se encuentra bien
INTRODUCCiÓN
Se han descrito las infecciones por herpesvirus en varias
especies de aves domésticas y silvestres incluyendo picho-
nes (9,34), aves psitácidas (29), halcones (22), lechuzas (4),
cormoranes (11), grullas (S), cigüeñas (17) y codorniz
de cola blanca (16).
En Bélgica, Francia, Australia y Checoslovaquia, todas
las cepas de herpesvirus aisladas de pichón son similares
antigénicamente y poseen las mismas caracteristicas de
cultivo (3, IS, 19, 34, 3S). Por tanto, parece que sólo
existe un tipo de virus de herpes de pichón, el herpesvirus
1 del pichón (PHVl). Pero según Kaleta(IS), diversas razas
de palomas de carrera y de exposiciones pueden albergar
documentada. En este capítulo permanecen las descripcio-
nes de esa enfermedad junto con la nefritis infecciosa,
infecciones por arbovirus, infecciones por herpesvirus di-
versos y la hepatitis viral ~l pavo.
Las infecciones por arbovirus pueden ser importantes
en las aves domésticas, como lo demuestran las causantesde
meningoencefalitis en pavos o encefalitis equina en faísa-
nes, pero ademásson ímportantes como patógenos humanos
originados en reservorios aviares.
De los diversos herpesvirus, el herpesvirus del pichón
es el de mayor significado. La seudorrabia (enfermedad de
Aujeszky) se menciona de manera breve, sólo debido a que
los pollos y los pichones son susceptibles a la infección
por este virus. Los herpesvirus que infectan aves silves-
tres y exóticas no se incluyen, para conservar el enfoque de
este libro.
H Vindevogely.l:P Duchatel
dos herpesvirus serológicamente diferentes y algunos aisla-
mientos pueden contener variantes de pequeñas y grandes
placas.
El PHVl es antigénicamente distinto del herpesvirus
del pavo, virus de la enfermedad de Marek, virus de la
laringotraqueítis infecciosa y herpesvirus de la enteritis viral
del pato (23, 34). El PHVl también se puede distinguir con
claridad del herpesvirus psitácico (virus de la enfermedad
de Pacheco) con base en la composición antigénica y el
tamaño de la placa en cultivos celulares (45).
Por lo contrario, el PHVl no puede diferenciarse sero-
lógicamente del herpesvirus del halcón (FHV) y de la lechuza
(OHV), y aún está por establecerse si estos tres herpes-virus
constituyen aislamientos distintos del mismo virus (22, 23).
Todos los herpesvirus aislados de aves silvestres difieren
778 . Enfermedadesde las aves
antigénicamente entre sí y de otros herpesvirus aviares, con
excepción del herpesvirus de la codorniz común y el her-
pesvirus de la grulla, que están relacionados serológicamen-
te (16).
HISTORIA
La primera observación del cuerpos de inclusión intranu-
clearesen el hígado de pichones, probablementerelacionados
con PHV1, fue comunicada en 1945 (30). Desde 1967 se ha
aislado PHVl de pichones enfermos en muchos países(9, 34).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La distribución geográficasospechada del PHVI es mun-
dial. Se ha aislado el virus en el Reino Unido (RU) (8),
Checoslovaquia(19), Australia (3), Bélgica (39), Hungría
(33), Alemania (12), Francia(20) e Italia (52). Asimismo,
se ha observadola infección en EUA (24). En Europa,la
granmayoríade los pichonesestáninfectados,ya quemás
de 50% poseenanticuerposespecíficos(14, 20, 34, 46). En
Bélgica se demostró la presenciade PHVI en 60% de
los palomaresen los cualeslos pichonesestabanafectados
de manerapermanentecon enfermedadesrespiratorias,y
pudo aislarsePHVI de 82% de los pichonescon coriza
aguda(34, 47).
ETIOLOGíA
El PHVl pertenece a la familia de Herpesviridae (con
mayor probabilidad) y se llama Columbid herpesvirus J en
la nomenclatura nueva. Posee la morfología y las propieda-
des fisicoquímicas de un herpesvirus típico (54).
Todas las pruebas en cultivos celulares aviares hasta la
fecha fueron susceptibles a PHV1, pero los efectos citopá-
ticos variaron (7, 40, 41). En los cultivos de fibroblastos de
embrión de pollo (FEP), el cambio más consistente es un
incremento en el tamaño de las células con sincitios que
contienen de 2 a 4 núcleos. Las alteraciones iniciales con-
sisten en marginación de la cromatina y la presencia de
cuerpos de inclusión intranucleares Cowdry tipo A, 10 horas
después de la inoculación. El antígeno viral se detecta
primero en el núcleo y más adelante en todo el citoplasma.
El virus se puede detectar hacia las 12 horas, y se alcanzan
títulos máximos cerca de las 36 horas posteriores a la
inoculación (40). La línea celular de riñón de criceto lactante
(Capítulo31)
Este subcapítulo abarcará las infecciones por PHVl en
pichones y mencionará con brevedad infecciones por virus
de seudorrabia, que pueden inducirse de manera experimen-
tal en pichones y en pollos jóvenes,
(BHK) también es susceptible a la infección con PHV 1,
pero todas las otras líneas celulares de mamíferos probadas
hasta la fecha han sido refractarias al virus (41).
Se desarrollan placas en cultivos superpuestos con
carboximetilcelulosa, agarosa o antisuero específico (38,
39). La multiplicación viral en cultivos celulares se inhibe
por medio de fosfonoformato (25, 26, 34)y acicloguanosina
(31). El virus extracelular puede protegerse al agregar di-
metilsulfóxido a 5% al medio antes de congelarlo (39).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
El pichón parece ser huésped natural del PHV 1 con perma-
nencia latente de la infección viral (34).
Se ha aislado el PHVl de periquitos australianos
(Nymphicus hollandicus) infectados de manera accidental,
despuésde contacto estrechocon pichones (42). Los pichones
son susceptibles a la infección experimental mediante pin-
tado faríngeo, que ocasiona una enfermedad principalmente
localizada (38,44) o mediante vía intraperitoneal, originán-
dose infección sistémica (10). Las infecciones sistémicas
también se pueden producir en periquitos australianos (Me-
lopsittacus undulatus) mediante inoculación intranasal del
virus (35). Los pollos, patos, canarios y cricetos son resis-
tentes a la infección (10, 34, 36).
Transmisión
Los pichones susceptibles pueden infectarse por medio de
contacto directo con aves infectadas. La transmisión del
PHVl por el huevo parece improbable (37). Los pichones
maduros en las parvadas infectadas son portadores asin-
tomáticos del virus, y algunos de ellos pueden diseminarlo
en ocasiones (44).
La gran mayoría de pichones maduros infectados de
manera latente, vuelven a diseminar al virus en su garganta
durante la estación de cría y durante la alimentación atibo-
rrante del polluelo (56). Por tanto, tienen la capacidad de
transmitir de modo directo la infección hacia los polluelos,
poco después de que salen del cascarón. Aunque los po-
lluelos se infectan, están protegidos de la enfermedad
por los anticuerpo s matemos adquirídos a través de la yema
de huevo. Por consiguiente, la mayoría de los polluelos
se vuelven en sí mismos portadores asintomáticos des-
pués de la infección inicial (37).

Periodo de incubación, diseminación y latencia
La diseminación del virus comienza 24 horas después de la
inoculación y persiste a un título elevado por lo menos
durante 7 a 10 días en polluelos inoculados. La lesión típica
se presenta de l a 3 días después de la infección, cuando
la diseminación viral llega a su máximo. Se producen de
manera espontáneaepisodios leves de recurrencia sin signos
clínicos. Los títulos altos de anticuerpo s específicos no
previenen estas recurrencias y, a la inversa, los episodios
recurrentes no son más frecuentes cuando los animales están
casi desprovistos de anticuerpos específicos.La diseminación
del PHVl también se puede provocar con tratamiento
con ciclofosfamida.(Cy) de los pichones, y estenuevo periodo
de diseminación se puede acompañar con lesiones (44).
Distribución del PHV1 en el huésped
En la infección clásica por PHVI, el virus permanece por
lo general en las vías respiratorias superiores y digestivas.
No obstante, la infección faríngea natural o experimental
puede continuar con diseminación viral a través del cuerpo
con localización del virus y desarrollo de lesiones en órga-
nos del tipo de la tráquea, bazo, hígado, riñón y encéfalo (6,
8, 38, 39). D~ hecho, durante la infección primaria y a lo
largo de los nuevos episodios de diseminación posteriores
al tratamiento con Cy, puede producirse una viremia transi-
toria (38). Además, el PHVI se puede transmitir de célula
a célula en presencia de títulos elevados de anticuerpos
específicos (38). Así, el PHV I puede propagarse ya sea por
contigüidad tisular o por viremia, en especíal cuando los
pichones están inmunodeprimidos (34).
Signos
En el tipo agudo de la enfennedad, los pichones estornudana
menudo y muestran conjuntivitis, y los orificios nasales se
obstruyencon moco nasaly humedad.Las carúnculas,que nor-
malmenteson blancas, se vuelven de color amarillo grisáceo.
En la forma crónica pueden haber sinusitis y dis-
nea intensa si la infección viral primaria se complica con
Trichomonas co/umbae o invasores bacterianos o micoplas-
mas secundarios (Mycop/asma co/umbinum, Mycop/asma
co/umbora/e, Pasteure//a mu/tocida, Pasteure//a hemo/yti-
ca, Escherichia co/i, Staphy/ococcus f:\-hemo/isina, Strep-
tococcusf:\-hemolítico)(27,34).
Morbilidad y mortalidad
La enfermedad clínica se observa principalmente después
de la infección primaria de pichonesjóvenes no protegidos por
anticuerpo s maternos y en portadores del virus en quienes
la infección se complica a causade factores debilitantes (37).
lesiones macroscópicas
Las membranas mucosas de la boca, faringe y laringe están
congestionadas y, en los casos graves, cubiertas con focos
de necrosis y úlceras pequeñas. La membrana mucosa de la
faringe puede estar recubierta con membranas diftéricas.
Cuando es generalizada la infección viral (viremia), pueden
Otras infeccionesvira/es. 779
observarsefocos de necrosisen el hígado.Si la infección
inicial se complicacon infeccionesbacterianas,la tráquea
puede estar obstruida por material caseoso,y algunas
avespuedenmostraraerosaculitisy pericarditis(enferme-
dadrespiratoriacrónicadel pichón) (34).
Histopatología
Se observan múltiples focos de necrosis en el epitelio esca-
moso estratificado faríngeo y en las glándulas salivales. Los
focos contienen células en distintas etapas de degeneración
y necrosis, y se aprecian inclusiones intranucleares en cé-
lulas epiteliales adyacentes. Focos grandes pueden exten-
derse y formar úlceras. Focos similares de necrosis también
se pueden observar en el epitelio laríngeo y traqueal (38).
En las infecciones sistémicas, los pichones padecen
hepatitis; se encuentran cuerpos de inclusión intranucleares
en muchas células hepáticas distribuidas ampliamente en
toda la extensión del órgano (8, 38, 39). Asimismo, se han
descrito lesiones en el páncreas y en el encéfalo (6,8, 10).
Inmunidad
En el polluelo se desarrollananticuerposneutralizantesal final
de la primera semanadespués de la infección. La importan-
cia de estos anticuerpo s es dificil de evaluar en lo referente
al resurgimiento de infección activa (44); pero cuando se
adquiere de manera pasiva por anticuerpo s derivados de la
madre, son protectores para los polluelos (37). Como es
una infección por herpesvirus, puede suponerse que la in-
munidad celular es importante en las infecciones por PHV l.
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación del agente causal
El PHVl se puede aislar con facilidad en cultivos de FEP, a
partir de hisopos faringeos de pichones infectados; además,
pero con mayor dificultad, de órganos internos como la
tráquea, pulmones o higado. Los aislamientos deben ser
caracterizados por medios inmunológicos, como la inmuno-
fluorescencia (34, 43).
Serología
Puedentitularse los anticuerpos específicosmediante pruebas
de neutralización de virus o inmunofluorescencia indirecta,
y se pueden detectar mediante contrainmunoelectroosmo-
foresis (34, 43).
Diagnóstico diferencial
La enfermedad infecciosa por PHVl clínicamente aguda,
puede confundirse con la infección por el virus de la enfer-
medad de Newcastle (cepas 1 de paramixovirus neumotrópico
lentógeno), y la infección crónica por PHVl debida a inva-
sores bacterianos secundarios debe distinguirse de la
manifestación difteroide de la infección con el poxvirus
(53,55). Un diagnóstico de la infección por PHVI requiere
aislamiento del virus o evidencia serológica. A pesar de ello,
780 . Erifermedades de las aves
ambas técnicas pueden fracasar en demostrar la infección por
PHVl en pichones individuales, en primer lugar porque es
posible que el animal no estédiseminando de manera activa el
virus, y en segundo,a causade una ausenciade seroconversión
en un portador latente. Por estasrazones, deben examinarse
al mismo tiempo varios animales del mismo palomar (34, 43).
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
y CONTROL
Despuésde la infección primaria, los pichonesse vuelven
portadoresasintomáticosy puedendiseminar virus. Las
El virus de laseudorrabia(Sus herpesvirus 1, SHVI) origina
una enfermedad por lo general leve en cerdos, sus huéspedes
naturales, pero una enfermedad mortal en el ganado bovino.
Otros animales que se encuentran infectados de manera
natural son perros, gatos, ovejas y ratas (18,21). El SHVl
prolifera muy bien en cultivos de FEP (2).
De manera experimental, el SHV 1 puede infectar po-
llos, embriones de pollos y pichones (13, 18, 32). Los
embriones de pollo mueren con encefalitis después de la
inoculación en la membrana corioalantoidea, como también
sucede con los pollos de dos días de edad inoculados por vía
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(Capítulo31)
experienciasacercade quimioterapiacon fosfonoformato
y acicloguanosinano previnieronla infección (25, 26, 31,
48). Vindevogel y colaboradores(49, 50, 51) compara-
ron, por tanto, la capacidadde las vacunasinactivadas(en
adyuvantede aceite)o atenuada,paraprevenirla enferme-
dad clínica, el estadode portador y la diseminaciónde
nuevodel virus. Ambos tipos de vacunapudieronreducir
la diseminaciónviral primaria y los signos clínicos des-
pués del desafio. Sin embargo,ni las vacunasatenuadas
ni las inactivadaslograron prevenir el desarrollode por-
tadores,ya que la mayoría de los pichonesdiseminaron
otra vez virus despuésde! tratamientocon Cy. Sin embar-
go, la vacunaciónayudóa evitar la diseminaciónde nuevo
de los virus, auxiliando asi a controlar la diseminación
artificial.
subcutánea. Sin embargo, los pollos adultos son resistentes
a la inoculación subcutánea (28).
Toneva (32) atenuó una cepa de SHVl mediante pases
seriados en pichones en los que se combinaron las vías
intramuscular y subcutáneade inoculación (cepa pichón 80).
Los pichones inoculados desarrollaron síntomas clá-
sicos de encefalitis, o sea, torticolis y equilibrio alterado. La
cepa 80 de SHVl de pichón es avirulenta para conejos, rato-
nes, cobayos y lechones después de la infección sub-
cutánea,pero continúa siendo mortal despuésde inoculación
cerebral.
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J Comp PathoI95:105-112.
782 Enfermedades de las aves
INTRODUCCiÓN
La netntis aviar ocasionada por un picornavirus (enterovi-
rus) consiste en una enfermedad aguda, muy contagiosa,
típicamente subclínica, de pollos jóvenes, que origina lesio-
nes en los riñones.
Aislaron al agente causal, el virus de la netntis aviar
(ANV del inglés, avian nephritis virus), en cultivos de células
de riñón de pollo (CRP) del contenido rectal de pollos de
engorda de una semana de edad en apariencia normales, en
Japón en 1976 (36). Se ha visto que es un picornavirus
distinto al virus de la encet'alomielitís aviar y a los virus de
la hepatitis del pato, con baseen criterios patológicos (7, 12)
e inmunológicos (1, 13, 14, 18,33). La patogenicidad del
virus fue establecida por infección experimental de pollos
y embriones de pollo.
Como se han generado pocos informes de la enferme-
dad relacionada con esta infección de virus en campo (27,
33), no se conoce la importancia económica y se desconoce
su importancia en salud pública.
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
La verdadera incidencia y distribución de la enfermedad no
se conoce bien debido a la naturaleza transitoria, de ordina-
rio subclínica, de la infección y a las dificultades con el
aislamiento del virus. En Irlanda del Norte se ha informado
crecimiento deficiente y diarrea en pollos vinculados con
una partícula de virus similar al enterovirus serológicamen-
te idéntica al ANV, pero distinta desde el punto de vista
biológico (2, 4,5,6, 13,15,16,24,31). Se ha observado
que el ANV está ampliamente distribuido en parvadas de
pollos en Japón (8, 34) Y algunas parvadas europeas libres
(1,3,23) de patógenos específicos (SPF) (1,17,23). Tam-
bién se han detectado anticuerpos contra ANV en pavos en
Irlanda del Norte e Inglaterra (1,23).
ETIOLOGíA
Clasificación y morfología
Se ha clasificado de manera tentativa al ANV como un
picomavirus con base en las siguientes propiedades: 1) la
presencia de RNA; 2) la replicación en el citoplasma; 3) el
diámetro de28 nm; 4) la resistencia a éter etílico, clorofor-
mo, tripsina y ácido (pH 3.0); 5) relativa termolabilidad;
6) la estabilización parcial a 50 °C por cloruro de magnesio
molar (36). La densidad en cloruro de cesio (CsCI) de las
partículas intactas no se estimó debido a que el virus es muy
inestable en una solución fuerte de CsC l. Cuando se defina
(Capítulo31)
Tadao lmada y Hitoshi Kawamura
la densidad, el virus probablemente se agrupará como un
enterovirus perteneciente a la familia Picornaviridae. Se ha
comunicado que existen serotipos de ANV (6, 29, 31, 33).
Sistemas de huésped de laboratorio
Embriones de pollo
Cuando se inocularon con ANV, embriones de 6 días de
edad murieron de los 3 a 14 días PI. Manifestaron hemorra-
gia y edema en la totalidad del cuerpo. 3 a 6 días Pl, y falta
de crecimiento, 7 a 14 días PI. Cuando se inocularon por vía
membrana corioalantoidea (MCA), las altas dosis de vi-
rus mataron a todos los embriones, pero las dosis bajas
permitieron que algunos embriones infectados nacieran
de manera normal. En estos huevos, hubo engrosamiento
edematoso en el sitio de inoculación en la MCA y los
embriones mostraron crecimiento deficiente. Los embrio-
nes inoculados por la vía de la cavidad alantoidea a veces
se infectan, pero no se detectó virus en los líquidos (6,10).
Cultivo celular
La cepa representativa (0-4260) de ANV creció en CRP con
un efecto citopático del tipo de célula redonda y títulos
virales máximos a las 24 horas PI (36). No creció en
tibroblastos de embrión de pato, células de riñón de embrión
de pato o alguna línea celular de mamífero establecida
(HeLa, Yero, MDBK, PK-15 Y MDCK). Sin embargo, la
capacidad de! virus de la netntis aviar para replicarse in vitro
puede encontrarse intluenciada por las condiciones de los
cultivos celulares y de las cepas de ANV (1, 4, 6, 18, 33).
Patogenicidad
Los pollos jóvenes son los únicos animales de los cuales se
sabeque desarrollan la enfermedadclínica y lesiones renales
distintivas cuando se les expone al ANV. Los virus de campo
muestran diferentes grados de patogenicidad en los pollos.
Existen indicaciones de que los diferentes serotipos, y aun
las cepas con el mismo serotipo, pueden variar en su capa-
cidad para provocar enfermedad y muerte (4, 6, 7, 25, 29,
30, 31, 33). De manera aparente, el ANV no tiene algún
efecto en la producción de huevo o en su calidad en gallinas
ponedoras (11). Narita y colaboradores (21, 22) demostra-
ron que la infección con el virus de la enfermedad infecciosa
de la bolsa y el tratamiento con ciclofostamida, aumentan
la patogenicidad de ANV.
PA TOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
La infección se ha reconocidoen pollos y en parvadasde
pavos se han detectado anticuerpos al ANV. Hasta el
momentono se han efectuadointentospor establecerla
 Otras infeccionesvira/es. 783

infección activa en otros animales. Los pollos de todas

edades se pueden infectar, pero se ha observado que los
pollitos de un día de edad son los más susceptibles (6,9,20).
La transmisión se origina con facilidad por medio de con-
tacto directo o indirecto (9). Se ha sugerido la transmisión
a través del huevo con base en observaciones de campo (1,
33), Y el virus se puede aíslar de pollítos nacídos de huevos
embríonados infectados de manera artificial (lO). En polli-
tos infectados experimentalmente, el virus se detectó pri-
mero en las heces 2 días PI, con eliminación máxima de
virus de los 4 a 5 días PI. El virus se encuentra ampliamente
distribuido, con títulos máximos en riñón y yeyuno, y títu-
los menores en la bolsa de Fabricio, bazo e hígado. El virus se
aisló de manera consistente a partir de riñón, yeyuno y recto,
pero no de cerebro y tráquea durante los primeros lO días
PI (7).
En pollitos de un día de edad, los signos clínicos de la
infección por el ANV consisten sólo en diarrea pasajera,
pero no todos los pollitos muestran sígnos. La ganancía
de peso se deprime entre los 7 y 14 días PI. A la necropsía,
a los 4 a 21 días PI, se observa decoloracíón leve a intensa
e inflamación de los riñones, y en pollitos muertos dentro
de las 2 semanas PI, depósitos viscerales de uratos (figu-
ra31-1) (6,7, 12, 19,20,25,26,28). Se ha comunicado que
la concentración de ácido úrico en suero o el valor de uratos
en plasma en pollitos de un día de edad infectados con
ANV, es mayor de manera pasajera que los de los pollitos
sanos (19, 20, 21, 22, 28,30).
La mortalidad puede alterarse por la virulencia de la
cepa de ANV, línea de las aves y condiciones experimenta- Figura 31-2. Túbulos contorneados proximales degenera-
les (6, 25, 30, 35). dos que contienen gránulos acidófilos (flechas) en el cito-
plasma de células epiteliales e infiltración linfocítica en el
intersticio, 5 días después de la infección. H y E, 300x.

En condiciones de campo, han variado los signos clí-

nicos relacionados con esta infección viral en pollos de
engorda, desde ninguno (subclínica) hasta brotes del
denominado síndrome de crecimiento deficiente y nefropa-
tía del pollito (6,8, 13, 15,27,31,33,36). Se desconoce lo
referente a los signos clínicos en pavos.

Histopatología

Se han estudiado las lesiones histopatológicas en los riñones

Figura 31-1. Depósitos viscerales de urato en un pollito que
murió 10 días posinfección. Los cristales de urato semejan-
tes a un gis, se depositaron en la superficie del peritoneo y
del higado, aunque aquéllos en la superficie del hígado se
removieron en gran parte durante la necropsia. El corazón
es blanco debido a los intensos depósitos de urato en el
epicardio.
de pollos infectadosde modo experimental(6, 9,10,11,12,
19,20,21,22,25,26,28,29,31). Las alteraciones primarias
consistieron en degeneración de las células epjteliales de los
túbulos contorneados proximales con infiltración de granu-
locitos. Las células epiteliales en degeneración tenían grá-
nulos acidófilos de diversos tamaños en el citoplasma
(figura 31-2). Además, había infiltración linfocítica inters-
ticial y moderada fibrosis. En etapas posteriores, de los 21
a 28 días PI, se desarrollaron folículos linfoides. Las par-
tículas de ANV y los antígenos virales se demostraron por
medio de ME en el epitelio en degeneracíón (figura 31-3)
y por inmunotluorescencia (IF), respectivamente. También
se reconocieron antígenos virales específicos por IF en el
yeyuno, pero no se observaron lesiones microscópicas dife-
rentes en el intestino delgado. Los pollitos que fallecen
muestran por todo el cuerpo, varios toros de urato en la
serosa y parénquima, incluyendo los riñones.
784 . Enfermedades de las aves
Figura 31-3. Disposición cristalina de partículas de virus en
el citoplasma de célula epitelial de riñón, 3 días después de
la infección. 30 OOOx.
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación del agente causal
Para el aislamiento viral en pollos infectados pueden usarse
como inóculo suspensionesya seade riñones o de contenido
rectal hechas en medio de cultivo celular. Después de con-
gelar y descongelar tres veces y centrifugar para eliminar
las particulas grandes de tejido, el liquido sobrenadante se
inocula en monoestrato de CRP o se inyecta por la via
del saco vitelino en huevos embrionados de 6 dias de edad
originados de una parvada de SPF sin anticuerpos a ANV
(35, 36). En los cultivos de CRP infectadas, se desarrolla
EC de tipo de células redondas sin cuerpos de inclusión ni
hemaglutinina, dentro de 12 horas Pl. Puede haber difi-
cultades con el aislamiento de virus entéricos en cultivos
de células (véase capitulo 27, Infecciones por rotavirus,
diagnóstico).
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(Capítulo31)
En los huevos embrionados, los embriones infectados
tienen hemorragia y edema en la totalidad del cuerpo o
crecimiento deficiente. Los virus aislados pueden ser carac-
terizados adicionalmente mediante filtración a través de
filtros de membrana con porosidad de 50 nm o con inocu-
lación de pollitos de un día de edad con una suspensión a
50% de tejidos tomados de embriones, seguidos por examen
de lesiones en el riftón 3 a 7 días PI.
La técnica IF es un procedimiento diagnóstico útil. Los
antígenos virales se pueden detectar en la fase aguda tem-
prana de la enfermedadcon tinción de riftones infectados con
anticuerpos tluorescentes antiANV específicos. Esta técni-
ca también se puede utilizar para detectar antígenos vira-
les en cultivos celulares y embriones. En CRP infectadas con
ANV, se observan antígenos con abultamientos y gránulos
en el citoplasma tan temprano como las 12 horas PI.
Serología
Los pollos recuperados de infec~iones naturales experimen-
tales manifiestan una respuesta inmunitaria que se puede
medir con una prueba de neutralización de virus convencio-
nal, la prueba de IF indirecta o ELISA (3).
Diagnóstico diferencial
Ciertas cepas nefrotóxicas del virus de la bronquitis infec-
ciosa (IBV, de! inglés infectious bronchitis virus) ocasionan
nefritis intersticial. Sería dificil diferenciar los dos padeci-
mientos con base en las lesiones histológicas (32). Estos
casos pueden diferenciarse de infecciones por ANV por el
hecho de que con la bronquitis infecciosa hay más cambios
en la tráquea, y a las infecciQnes en los riñones suelen
precederlas por signos respiratorios. Cuando se observa
nefritis en pollos en especial jóvenes, es necesario aislar el
agente causal o efectuar pruebas serológicas. La posibilidad
de que las dos enfermedades puedan producirse de manera
simultánea en una parvada no debe pasar inadvertida.
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
y CONTROL
No hay algún tratamiento especifico. Se necesitan conoci-
mientos adicionales para formular medidas de profilaxis y
de control. Es importante conocer cómo se infectan o no las
parvadas, en vista de las probables implicaciones económi-
cas para la industria avicola.
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786 . Enfermedades de las aves
INTRODUCCiÓN
El término arbovirus es una abreviatura del inglés arthro-
pod-borne-virus, que se utiliza para describir virus que se
replican en artrópodos hematófagos (chupadores de sangre)
y se transmiten hacia un huésped vertebrado. De manera
taxonómica, el término se ha utilizado para agrupar virus
que comparten la propiedad de transmitirse mediante vec-
tores artrópodos. La edición más reciente del lnternational
Catalog o/ Arboviruses (38), publicado en 1985, cita a 504
arbovirus conocidos; desde entonces, se ha reconocido a
otros 31(39). Más de 100 de ellos se han aislado de especies
aviares o de vectores artrópodos omitofilicos, pero sólo se
han identificado cuatro de ellos -virus de la encefalitis
equina del este (EEE), virus de la encefalitis equina del oeste
(EEO), virus J de Highlands (HJ) y virus de la meningoen-
cefalitis del pavo de Israel (IT)- como causasde enfermedad
en aves domésticas y aves de juego criadas en granjas.
. ETIOLOGíA
Clasificación de los virus
Los arbovirus incluyen a un gran grupo de diversos virus
con miembros en 12 familias diferentes. Seis de ellas,
Togaviridae, Flaviviridae, Bunyaviridae, Arenaviridae,
Reoviridae y Rhabdoviridae, tienen miembros que se han
aislado de aves o vectores artrópodos omitofilicos. La prin-
cipal característicade cada una de estasfamilias virales se
presentan a continuación (45, 47, 68). Se enfatiza respecto
a las dos familias de arbovirus identificadas como origen de
enfermedades en aves, es decir, Togaviridae y Flaviviridae.
Togavírídae
Los togavirus son virus esféricos envueltos de aproximada-
mente 50 a 70 nm de diámetro (figura 31-4). El genoma
consiste en una molécula simple de RNA de tira sencilla de
sentido positivo de casi 12 kb, incluida dentro de un núcleo
icosahédrico, cuyo diámetro es de 28 a 35 nm. Los viriones
están constituidos por 2 a 3 proteínas de envoltura (El, E2 Y
en ocasíones E3), que por lo general se encuentran glucosi-
ladas, y una cuarta proteína de núcleo (C). El peso molecular
(pm) de las proteínas estructurales El y E2 de los alfavirus
es de 50 a 59 x 103;aquél de E3, cuando se encuentra, es de
lO x 103,y C tiene un pm de 30 a34 x 103(17). Los togavirus
se replican en el citoplasma y su ensamblajeimplica la gema-
ción de las nucleocápsidesa través de las membranasplasmá-
ticas de las células del huésped. Algunos togavirus muestran
una actividad hemaglutinante dependiente del pH.
La familia Togaviridae comprende cuatro géneros,
pero sólo el A/phavirus contiene arbovirus. Antes, a los
alfavirus se les conocía como arbovirus del grupo A; el
género incluye a 27 virus, de los cuales los más conocidos
(Capítulo31)
JamesS. Guy
sonel virus EEE,EEO, de la encefalitisequinavenezolana
(VEE) y el HJ. Con baseen pruebasde neutralización(37)
seha subdivididoa los alfavirusen seisgruposantigénicos
quesereconocenpor susvirus prototipo: EEE, EEO, EEV,
virus del bosque Semliki, virus Ndumu y Middleburg.
Los virus secolocandentrode estosgruposantigénicosde
acuerdocon la demostraciónde su relaciónantigénicacon
cierto virus prototipo.
Flaviviridae
Antes se conocía a estos virus como arbovirus grupo B;
ahora se han clasificado en la familia Togaviridae y se le
reconoce como una familia viral distinta con base en las
diferencias de la estructura del virión, secuencia génica,
mortogénesis y estrategia para la replicación (68). Los
flavivirus se asemejan a los togavirus, con la excepción de
que son más pequeños: 40 a 50 nm de diámetro. Se replican
en el citoplasma y adquieren una envoltura lípida mediante
gemación hacia las vesículas citoplasmáticas. El genoma
consiste en una molécula única de RNA de tira sencilla y
sentido positivo de casi 10 kb. Los viriones están compues-
tos por tres proteínas estructurales: una glucoproteína de
envoltura con un pm de 51 a 59 x 103, una proteína nuclear
de 13 a 16 x 103Y una proteína semejante a la membrana de
7 a 9 x 103.Los flavivirus muestran una actividad hemaglu-
tinante que depende del pH.
La familia sólo tiene un género, Flavivirus y casi 70
miembros, que incluyen al virus IT y al virus de la encefalitis
de San Luis.
Bunyaviridae
Los bunyavirus son virus esféricos,envueltosy con un
diámetro de 90 a 120 nm. El genoma consiste en tres
Figura 31-4. Micrografía electrónica de contraste negativo
del virus de la encefalitis equina del este. 150 OOOx.

moléculas de RNA circular de sentido negativo. con un
tamaño total de 13 a 21 kb. La replicación viral se desarrolla
en el citoplasma con gemación a través de las membranas
de Golgi.
Arenaviridae
Estos virus son pleomórficos, envueltos y con un diámetro
de 50 a 300 nm (promedio, 110 a 130 nm). El genoma está
constituido por dos moléculas de RNA circular de sentido
negativo, con un peso total de lOa 14 kb. La replicación se
lleva a cabo en el citoplasma con ensamblaje y gemación a
partir de la membrana plasmática de las células del huésped.
Reoviridae
Los miembros de esta familia son virus esféricos, no envuel-
tos y con un diámetro de 60 a 80 nm. El genoma compren-
de 10 segmentos lineales de RNA de doble tira, con un
tamaño total de casi 18 kb; la replicación y ensamblaje
suceden en el citoplasma. La familia tiene cuatro géneros,
pero sólo Orbivirus cuenta con arbovirus aislados a partir
de aves.
Los cuatro arbovirus identificados como causa de enferme-
dad en las aves domésticas y las aves de juego criadas en
granja, con los virus de la encefalitis equina del este (EEE),
HISTORIA
En EVA, durante 1933 se aisló por primera vez el virus de la
encefalitis equina del este a partir del cerebro de un caballo
con ~ncefalitis (60). Tyzzer y colaboradores(63) identificaron
al virus en 1938 como la causa de una enfermedadepomítica
de faisanesalados.Despuésse le identificó con el origen de la
enfermedad en palomas en 1938 (16), codornices comunes
(46) Y patos de Pekin (11) en 1960y de pavos en 1961 (58).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Con frecuencia, la encefalitis equina del este se observa
como una enfermedad de caballos. Se han identificado
varios brotes de EEE en faisanes anillados criados en granja
Otras infeccionesvira/es. 787
Rhabdoviridae
Estos virus con forma de bala son envueltos, con un diáme-
tro cercano alos 70 a 85 nm y una longitud de 130 a380 nm.
El genoma está constituido por RNA de tira sencilla y
sentido negativo, con un tamafio total cercanoa los 13 a 16 kb.
Sistemas de huésped de laboratorio
Los ratones recién nacidos y los ratones pequeños son muy
susceptibles a los arbovirus cuando se inoculan por vía in-
tracerebral (IC), y algunos resultan susceptibles después
de la inoculación por vías periféricas (49, 57). La inocu-
lación IC de ratones recién nacidos de 1 a 4 días de edad, es
el método preferido para el aislamiento de estos virus.
Los arbovirus también se pueden propagar en huevos em-
brionadosde pollo y en una variedad de cultivos celulares de
vertebrados y artrópodos. Para la propagación del virus se
utilizan con frecuencia células Yero, BHK-21 y cultivos pri-
marios de pollo y pato. En cultivos celularesde vertebrados,los
arbovirus originan con rapidez efectos citopáticos; éstos no
siempre se producen en los cultivos celulares de artrópodos.
encefalitisequinadel oeste(EEO), HighlandsJ (HJ) Y de
meningoencefalitisdel pavode Israel(IT).
y en codornicescomunes,pero sólo sepresentapocas vecesen
otras especies de aves. La enfermedad se desarrolla princi-
palmente en las partes este de América del Norte, América
Central, el Caribe y Sudamérica. En EVA se ha identificado
EEE en gran parte de los estados al este del río Misisipí, así
como en Luisiana y Texas; se presenta con más frecuencia
en los estados del Atlántico y de la costa del Golfo. No se
han confirmado los aislamientos de EEE comunicados en
Europa y Asia.
Por lo general, los brotes se desarrollan a finales de
verano y en otoño como consecuencia de una mayor canti-
dad de mosquitos vectores. Wallis y colaboradores (67)
demostraron que las mayores densidades de población de
mosquitos coincidían con la aparición de brotes. Hayes y
Hess (23) estudiaron los patrones estacionales relaciona-
dos con los brotes de EEE en Masachusets y Nueva Jersey,
y observaron que las lluvias excesivas durante los meses
previos al otoño influían en la ocurrencia de la enfermedad.
788 Enfermedades de las aves
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Los brotes de EEE en especies aviares se han comunicado
especialmente en faisanes (36, 63); sin embargo, también se
ha informado de brotes en palomas (16), perdices comunes
(46, 52), pavos (15, 58, 64) Y patos (11). No se han co-
municado episodios de enfermedad clínica en pollos y
codornices, pero ambas especies son muy susceptibles a la
infección experimental (62, 63).
Transmisión
Culiseta melanura, un mosquito omitofilico, es el principal
vector enzoótico del virus EEE en América del Norte (8,
29). Al virus también se le ha identificado en una variedad
de otros mosquitos incluyendo Aedes sollicitans, Coquille-
tia perturbans, Culex pancossa, Cx. dunni y Cx. sacchettae,
así como en pulgas, piojos, moscas simúlidas y culicoides
(10, 65, 66). Es probable que el vector que origina la
transmisión hacia las aves es C. melanura; la transmisión
hacia las especies de mamíferos puede desarrollarse por
otros mosquitos, como las especies de Aedes y Coquilletia,
las cuales se alimentan de aves, pero son propensas a
alimentarse de mamíferos (45).
Los huéspedes vertebrados primarios del virus de
la EEE son las aves silvestres, principalmente las es-
pecies más pequeñas de paseriformes (43, 45, 69). Estas
aves muy pocas veces se enferman, pero sirven como
huéspedes de mantenimiento y de amplificación para el
virus en el ciclo de transmisión. En estudios experimentales,
se demostró que una variedad de aves silvestres desarro-
llaba viremias que persistían hasta por cuatro días; se com-
probó que las pequeñas paseriformes desarrollaban
viremias con títulos máximos de dosis letal 50% (LDso) de
106/mL (43).
Aunque el virus de EEE se transmite principalmente a
través de mosquitos, se ha demostrado que entre faisanes
se desarrolla la transmisión directa como resultado del
picoteo de las plumas y el canibalismo (28). Además, se
han infectado faisanes de manera experimental me-
diante la inoculación oral del virus (54). Se piensa que
la epomiquia del virus de la EEE en faisanes, se inicia
por la infección transmitida por mosquitos en una o más
aves de una parvada, con la subsecuentediseminación den-
tro de la parvada como resultado del picoteo de plumas y
canibalismo.
También se ha demostrado la transmisión del virus
de EEE por el semen (21); el virus se diseminó en el
semen de pavos machos infectados de modo experi-
mental en los días 1 a 5 Pl, resultando en la transmisión
hacia las hembras reproductoras después de la insemina-
ción artificial.
Signos clínicos y patología
Por lo general, la enfermedadclinica producida por el
virus de la EEE en aves, se atribuye a la infección
del sistemanerviosocentral (SNC), con o sin afecciónde
las visceras. No obstante, EEE también puede causar
(Capítulo31)
infeccionesen las víscerascon pocao ningunaafecciónde
los tejidosdel SNC.
Faisanes
Los faisanes que se infectan de manera natural desa-
rrollan signos de disfunción neurológica que consisten en
depresión, parálisis de las piernas, tortícolis y temblores
(3,63). En40a 100% de los faisanes infectados de modo ex-
perimental, se presentansignos clínicos con una mortalidad
de 25 a 100% (22, 42, 54). Para los brotes que se desa-
rrollan de manera natural, se han comunicado índices de
mortalidad de hasta 80%.
Tyzzer y colaboradores (63) y Jungherr y colaborado-
res (36), describieron la patología de EEE en faisanes. No
se observaron lesiones macroscópicas; sin embargo, los
cambios histopatológicos en el SNC consistían de vasculi-
tis, necrosis en parche, degeneración neuronal e inflamación
meníngea.
Pavos
Los brotes de EEE en pavos de Winsconsin, se caracteriza-
ban por somnolencia, incoordinación, debilidad progresiva
y parálisis de las piernas (58). La mortalidad en las parvadas
afectadas fue ba.ia, por lo general menor a 5%. Los pavos
infectados tenían lesiones neurológicas que consistían en
calcificación de las paredes de vasos sanguíneos y proce-
sos cel ulares, principalmente en la corteza cerebral, láminas
cerebelosasy la parte basal del cerebelo. Las lesiones en el
SNC de aves inoculadas por vía intracerebral incluían infil-
tración linfocítica perivascular, degeneración neuronal e
inflamación de las células endoteliales. En aves inoculadas
por vía intracerebral, pero que fallecieron antes de los
6 días Pl, no se observó la calcificación de las paredes de
los vasos sanguíneos.
Ficken y colaboradores (15) identificaron de manera
serológica al virus de la EEE como la causa de alta morta-
lidad en pavos jóvenes (1 a 4 semanas de edad). Estudios
experimentales subsecuentes demostraron la suscepti-
bilidad de los pavos jóvenes a la infección experimental
(18). Los pavos de 2 semanas de edad infectados de modo
experimental con el virus de la EEE mostraron depresión,
somnolencia y alta mortalidad; se detectó viremia en los
días 1 y 2 PI, con una viremia máxima de 105.5detectada en
el día 1 PI. Los cambios patológicos consistían de necrosis
multifocal en el corazón (figura' 3 1-5A), riñón y páncreas,
y necrosis linfoide en el timo (figura 31-5B), bazo y bolsa
de Fabricio (figura 31-5C). En los cerebros no se detectaron
lesiones.
Wages y colaboradores (64) informaron en 1993 de
caídas agudas en la producción de huevo en pavas repro-
ductoras, debidas a la infección con virus de la EEE (64).
La menor producción de huevo en las parvadas afectadas se
caracterizó por un inicio repentino y por la producción
de huevos blancos sin cascarón. No se ob'servó aumento
en la mortalidad y la única lesión macroscópica observada
fue regresión ovárica aguda. La infección experimental de
pavas con el virus EEE, reprodujo la enfermedad observa-
da en parvadas afectadas de manera natural (20). Las pavas
infectadas con virus de la EEE, mostraron depresión
e inapetencia leves, pero sólo en el día 1 PI. Al segundo día
empezó una declinación precipitada en la producción
 Otras infeccionesvira/es. 789

Figura 31-5. Lesiones microscópicas en pavos y pollos infectados de modo experimental con el virus de la encefalitis equina
del este. A. Corazón de pavo, 3 días posexposición. Se presenta una gran área de necrosis del miocardio, sin reacción infla-
matoria. B. Timo de pavo, 3 días posexposición. Los agregados de núcleos picnóticos dentro de los espacios claros
indican necrosis linfocitaria aguda. C. Bolsa de Fabricio de pavo, 3 días posexposición. Atrofia de los folículos de la bolsa
con notable depleción linfoide. D. Cerebro de pollo, 2 días posexposición. Se localiza una zona de necrosis con infiltración
perivascular leve Nótese la inmigración de células mononucleares a partir de la vénula distendida con eritrocitos. E. Corazón de
pollo, 5 dias posexposición. Degeneración y necrosis del miocardio con infiltrado celular mono nuclear. F. Hígado de pollo,
5 dias posexposición. Necrosis focal con mínima respuesta celular inflamatoria.
790 . Er¡fermedades
de las aves
de huevo y la producción se conservó deprimida du-
rante 15 días; no se observó mortalidad. En hembras infec-
tadas con virus de la EEE se detectó una viremia breve (1 a
2 días), llegando al máximo de 105.8en el dia 1 P1.
Perdices comunes
Cuando estas aves se infectan con el virus de EEE, mues-
tran signos clínicos de depresión, somnolencia y alta
mortalidad (30 a 80%) (52). En las aves afectadas se encon-
traron áreastocales pálidas en el corazón,y el bazo seencontró
moteado y crecido. Las lesiones microscópicas consistían
en gliosis, satelitosis e infiltración linfocítica perivascular en
cerebro y en el corazón, necrosis del miocardio con infiltra-
ción linfocítica.
Patos
Los patitos Pekín blancos infectados con el virus de EEE
desarrollaron una enfermedad paralítica caracterizadapor un
inicio súbito, paresia posterior y parálisis; los índices de
mortalidad en las parvadasafectadasfueron de 2 a 60% (11).
Las lesiones histopatológicas consistieron en edema de la
materia blanca de la espina dorsal, meningitis linfocítica y
microgliosis.
PoI/os
Los pollos recién nacidos son muy susceptibles al virus de
la EEE y fallecen rápido con la infección, a menudo sin
mostrar signos de afección en el SNC. Byrne y Robbins (5)
demostraron que la susceptibilidad de los pollos a la infec-
ción letal por virus de la EEE declinaba rápido con la edad;
alrededor de los 14 dias de edad eran refractarios a la
infección letal. En contraste con sus hallazgos, Tyzzer y
Sellards (62) demostraron susceptibilidad a la infección
letal en pollos de 3 a 13 dias de edad, además, Guy y
colaboradofes establecieron la misma situación, pero en
pollos de 14 dias de edad (19). Estasdiferencias con respecto
a la susceptibilidad dependientede la edad de los pollos a la
infección por el virus de la EEE, no tienen explicación, pero
tal vez se deban a diferencias en la genética del huésped,
diferencias en la virulencia de los virus de la EEE, o ambos,
utilizados en los diversos estudios.
La infección experimental de pollitos de 1 a 14 dias de
edad, originó depresión, somnolencia y alta mortalidad; no
se observó parálisis con frecuencia (19, 62). La principal
lesión, y la presunta causa de muerte, fue miocarditis.
Las lesiones cardiacas microscópicas consistian en necrosis
multifocal con fragmentación de las fibras miocárdicas e
infiltración con linfocitos, células plasmáticas y macró-
fagos (figura 31-5E). Oe manera inconsistente se observa-
ron lesiones en el SNC de los pollos afectados (19, 62).
En el cerebro, las lesiones microscópicas consistian de
pequeños focos ocasionales de necrosis e infiltración
perivascular leve (figura 31-50). Asimismo, en pollos
infectados con virus de la EEE, se observaron necrosis mul-
tifocal del higado (figura 31-5F)y depleciónlinfoideynecro-
sis en timo, bazo y bolsa de Fabricio (19). En pollos que
sobrevivieron a los efectos agudos de la infección por virus
de la EEE, se observaron ascitis y dilatación ventricular dere-
cha del corazón, los cuales probablemente eran secuelasde
daño al miocardio (19).
(Capítulo31)
DIAGNÓSTICO
La encefalitis equina del este se puede diagnosticar mediante
el aislamiento y la identificación del virus, detección de los
antígenos virales por medio de ELISA o pruebas serológicas
(57). Puede aislarse al virus a través de la inoculación de
sangre o tejido homogeneizados (cerebro, bazo, higado,
corazón) en ratones neonatos por via intracerebral, pollitos
de un dia de edad por las vias subcutánea o intramuscular y
en huevos embrionados de pollo de 5 a 7 dias de edad
mediante la via del saco vitelino (49, 57). Además, se puede
utilizar una variedad de cultivos celulares para el aisla-
miento del virus; las células Vero, BHK-21 y de embrión de
pollo o de pato resultan muy susceptibles. Los ratones
neonatos y los pollos de un día de edad fallecen por lo
general por encefalitis en 2 a 5 dias. Los embriones de pollo
mueren por lo común en 18 a 72 horas y tienen una apa-
riencia hemorrágica. Los cultivos celulares desarrollan EC
en 24 a 48 horas y se desarrollan placas en agar a las 36 a
48 horas. La identificación del virus de la EEE en animales
inoculados, huevos embrionados o cultivos celulares, se
acompaña por lo común de pruebas de neutralización de vi-
rus NVo de fijación de complemento (FC).
Los procedimientos ELISA para la detección de antíge-
nos al virus de la EEE se han descrito (26, 27, 55, 56). Estos
procedimientos son muy sensibles, detectando al virus de la
EEE en aves infectadas de modo experimental tan temprano
como a las 12 horas PI y en charcosde insectosen donde sólo
se encontró infectado a 1% de los insectos (26,27,55,56).
Las pruebas serológicas útiles para el diagnóstico se-
rológico incluyen NV, inhibición de la hemaglutinación
(IH), ELISA y FC; de éstas, las dos primeras son las que se
utilizan con mayor frecuencia. La prueba de IH es rápida y
relativamente sencilla; requiere eritrocitos ya sean de pollo
o de ganso de un dia de edad y antígenos preparados a partir
de cerebro de ratón lactante infectado por el método de
extracción de sacarosa-acetona(9, 57). El suero aviar tiene
inhibidores inespecificos de la hemaglutinación y éstos
deben retirarse por adsorción con kaolinantes de utilizarse
en las pruebas de IH. Puede obtenerse un diagnóstico sero-
lógico presuntivo por medio de la detección de anticuerpos
al virus de la EEE en suero obtenido de las aves recuperadas.
El diagnóstico definitivo se logra al demostrar un titulo
creciente de anticuerpos en muestras de suero obtenidas tan
pronto como después del inicio de los signos clinicos y l a
2 semanasdespués.
Guy y colaboradores (20) demostraron áe manera re-
ciente el valor de la serológla para el diagnóstico de dismi-
nuciones en la producción de huevo inducidas por el virus
de la EEE en pavas reproductoras. Se demostró que la
serologia era importante en particular, debido a que se en-
contró al virus en los tejidos de pavas reproductoras infec-
tadasde modo experimental
únicamente
por un breve
periodo (en los dias I a 2 PI), luego de la inoculación
experimental, aunque las caldas drásticas en la produc-
ción de huevo sólo fueron aparentes luego del dia 2 PI. Los
intentos por el aislamiento viral pueden ser redituables al
utilizar ovarios y huevos, ya que el virus resultó detectable
durante periodos más o menos prolongados (dlas l a 5 PI) en
estasmuestras.

Diagnóstico diferencial
La encefalitis equina del este debe diferenciarse de otras
causas de enfermedades neurológicas en aves y aves de
juego, como el virus de la enfermedad de Newcastle, virus
de la encefalomielitis aviar, botulismo y listeriosis. En casosde
bajas de producción de huevo en pavas, deben considerar-
se el virus de la EEE, virus HJ, virus de la enfermedad de
Newcastle, virus de la influenza aviar, virus de la encefalo-
mielitis aviar, paramixovirus tipo 3 y el virus de la rinotra-
queítis del pavo. Por lo general, estas enfermedades se
diferencían con baseen el aislamiento y la identificación del
agente causal o mediante análisis serológico.
El virus de la encefalitis equina del oeste (EEO) tiene
muchas características en común con el virus de la EEE.
Aunque en pocas ocasiones se le relaciona con enfermeda-
des en especies aviares, se han comunicado algunos casos.
En 1957, Woodring (70) le atribuyó al virus de la EEO la
causa de encefalitis y alta mortalidad en pavos enWiscon-
sin, con base en estudios serológicos; los pavos afectados
mostraron somnolencia, temblores y parálisis de las piernas.
Faddoul y Fellows (14) informaron del aislamiento de virus
de la EEO a partir del cerebro de un faisán en Masachusets
y Ranck y colaboradores (52), identificaron al virus como
la causa de mortalidad elevada en perdices comunes en
Florida. Sin embargo, la asociación del virus de la EEO
En 1960, este virus se aisló primero a partir de azulejos de
copeteen Florida (25). Desdeentoncesseha identificado a este
virus como causa de enfermedad en perdices comunes (13,
52) Y pavos (15, 18,20,64). Ranck y colaboradores comu-
nicaron que el virus de la EEO era la causa de mortalidad
en perdices comunes en Florida durante 1964; sin embargo,
es más probable que el virus fuera el HJ. Desde el punto de
vista antigénico,el virus HJ seencuentrarelacionadode manera
estrechacon el virus de la EEO y durante muchos años se le
consideró como una de susvariantes(24, 25, 40). Sin embargo,
estudios serológicos recientes y de mapeo de oligonucleó-
tidos diferencian de manera precisa a estos virus y se ha
identificado al virus HJ como un virus distinto en el grupo
antigénico de EEO de los alfavirus (6, 7, 37, 61). Se ha deter-
Otras irifeccionesvira/es. 79/
CONTROL
La encefalitis equina del este se previene y controla mejor
a través de medidas tendient¡;s a reducir la población de los
vectores. Tales medidas incluyen reducción del hábitat
del vector mediante modificaciones en el ambiente o apli-
caciones de químicos por aerosol. De ser posible, las granjas
que crían a las especies aviares susceptibles, deben locali-
zarse alejadasde pantanosy otras zonas que les proporcionan
hábitat a los vectores.
Las vacunas de EEE inactivadas en formalina y prepa-
radas para utilizarse en equinos, se han utilizado para pro-
teger a faisanes en contra de epométicos (59), aunque se ha
cuestionado su eficacia (12).
con la enfermedad en estas especies resulta tenue, ya que
ahora suele aceptarseque los virus de la EEO no se presen-
tan en la parte este de EVA y de que todos los aislamientos
de alfavirus relacionados con EEO, en realidad son cepas del
virus HJ (véase adelante) (6, 61). El virus de la encefalitis
equina del oeste se identifica principalmente en las regio-
nes del oeste de EVA y Canadá, en América Central y
Sudamérica. Se transmite de manera principal por Cu/isetea
tarsa/is, un mosquito vector que resulta relativamente común
en aquellos estados al oeste del río Misisipi (8). El diagnós-
tico de laboratorio de EEO se logra al utilizar los mismos
procedimientos que para EEE.
minado que todos los virus que pertenecenal grupo antigénico
de laEEO, aisladosen el estede EUA, constituyen virusHJ (6).
Ranck y colaboradores (52) identificaron a la infección
por virus HJ como el origen de encefalitis en perdices
comunes y reprodujeron la enfermedad de modo experi-
mental mediante inoculación subcutánea. Las aves infecta-
das experimentalmente mostraron somnolencia, plumas
arrugadas y recumbencia antes de la muerte; las lesiones
consistían principalmente de encefalitis y necrosis del mio-
cardio. Eleazer y Hil (13) describieron un brote más reciente
en perdices comunes en Carolina del Sur, el cual resultó en
signos clínicos y alta mortalidad (35%) similares; en las aves
afectadas se observó miocarditis de manera consistente,
pero no fueron tan frecuentes las lesiones en cerebro.
792 Enfermedades de las aves
Wages y colaboradores (64) encontraron que el virus
HJ era la causade bajas agudasen la producción de huevo en
pavas reproductoras. Además, estos virus resultaron seroló-
gicamente relacionados con mortalidad en pavos jóvenes
(15). En pavas infectadas de manera experimental, la infec-
ción por virus HJ originó bajas en la producción de huevo (20)
y resultó levemente patógeno para los pavos jóvenes (18).
Las características clínicas y patológicas de la infección por
HISTORIA
En 1960, Komarov y Kalmar describieron por primera vez en
Israel la meningoencefalitis del pavo de Israel (MPI) (44). En
1961, Porterfield (51) identificó al agente etiológico como
un nuevo virus que pertenecía a los Flaviviridae. También
se identificó a la enfermedad en Sudaméricadurante 1978 (2).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Estaenfennedadsólo se ha comunicadoen Israel y Sudá-
frica. Los brotesde la enfennedadsepresentanen Israelde
maneraestacional,correspondiendocon la actividadde los
vectores artrópodo; por lo general, comienza a finales
del verano, llega al máximo en octubre y desapareceal
inicio del invierno (30).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Esta enfermedad sólo se ha comunicado en pavos; por lo
general sólo en aves mayores de 10 semanasde edad (53),
pero las más jóvenes son igual de susceptibles. La infección
experimental de pavos menores de 10 semanas de edad
causa una enfermedad con un periodo de incubación de 5 a
8 días (30). En pavos infectados de modo experimental se
detecta una viremia dentro de las 24 horas Pl, que persiste
durante 5 a 8 días (33). Los casos de campo de esta enfer-
medad no se observa en pavos menores de 10 semanas,tal
vez debido a que se crían hasta este momento y por tanto no
hay exposición a los artrópodos vectores.
Los pollitos recién nacidos (35), la codomizjaponesa
(Coturnix coturnix japonica) (34) y los ratones lactantes
(31), son muy susceptibles al virus de la meningoencefalitis
del pavo de Israel inoculado por las vías intracerebral e
intramuscular. Los pollos, patos, gansos y palomas son
refractarios a la infección (44).
(Capítulo31)
el virus HJ en pavos se asemejan a aquellas de la infección
con el virus de la encefalitis equina del este (véase antes).
El diagnóstico de laboratorio de la infección por el
virus HJ, se logra al utilizar los mismos procedimientos
empleados para los virus de la EEE y de la EEO. Este virus
se diferencia con facilidad de los aislamientos de virus de
la EEO por una variedad de procedimientos serológicos que
utilizan anticuerpos policlonales y monoclonales (41).
Transmisión
La incidencia estacional y el desarrollo esporádico en par-
vadas de la misma granja, sugieren de manera intensa que
la MPI se transmite por medio de insectos vectores. El virus
se ha aislado de una variedad de insectos (especies de Aedes
y Culex pipiens) y culicoides capturados cerca de las par-
vádas de pavos afectados (4). De manera experimental,
el virus infecta a los mosquitos Aedes aegypti y Culex
molestus (48). Las observaciones de campo y los estudios
experimentales indican que la transmisión del virus no se
desarrolla mediante contacto directo entre las aves infec-
tadas y no infectadas (33, 35).
Signos clinicos y patología
En los brotes de campo, MPI se presenta con la mayor
incidencia en pavos de lOa 12 semanas. Los pavos afecta-
dos muestran disfunción neurológica caracterizada por pa-
resia y parálisis progresivas con mortalidad variable. Los
índices de morbilidad y de mortalidad promedian por
lo general 15 a 30%, pero pueden llegar hasta 80% (30). De
manera inicial, las aves afectadas muestran una marcha
incoordinada y caminan con una o ambas alas caldas. Con-
forme progresa la enfermedad, el ave rechaza o es incapaz
de caminar y descansa sobre su pechuga con las piernas
extendidas hacia delante y con las alas abiertas hacia los
lados. Las pavas reproductoras muestran una calda grave
en la producción de huevo, así como en su calidad; la
fertilidad y la incubabilidad no se afectan. La producción de
huevo regresa a la normalidad luego de que las aves se
recuperan de la infección.
Las lesiones macroscópicas incluyen esplenomegalia
o atrofia del bazo, enteritis catarral y miocarditis (2,32,44).
En las hembras reproductoras afectadas se observa regre-
sión ovárica, follculos ováricos rotos y peritonitis (2). Las
principales lesiones microscópicas consisten en una menin-
goencefalitis no purulenta caracterizadapor infiltración linfo-
cltica submenlngea y perivascular y en necrosis focal del
miocardio (32, 44).

DIAGNÓSTICO
Los materiales preferidos para el aislamiento viral son ce-
rebro, bazo, hígado, suero y ovario (31,33). Se inoculan
homogeneizados de tejidos o sueros sin diluir en huevos
embrionados de pollo de 6 a 8 días de edad por la vía del
saco vitelino o en fibroblastos de embrión de pollo. Antes
de que se observe mortalidad, tal vez sean necesarios uno o
más pasajes; los embriones mueren de los días 3 a 6 PI Y
muestran un color distinto. También pueden utilizarse para
el aislamiento viral, los ratones lactantes inoculados por las
vías intracerebral o intramuscular (31).
En los FEP se producen EC fácilmente reconocible a
los 3 días Pl (32, 33), aunque las células de FEP son menos
sensibles que los huevos embrionados de pollo o los ratones
lactantes para el aislamiento del virus de la MPI. Por lo
general, la identificación de los aislamientos se logra me-
diante pruebas de NV.
El diagnóstico serológico se obtiene con pruebas de IH
o NV en células de FEP o BHK-21 (2,32,33,50). La prueba
de lH requiere de eritrocitos de pollo o de ganso de un día de
edad y de un antígeno preparado a partir de cerebros de ratón
lactantes infectados, mediante el método de extracción de
sacarosa-acetona(31, 48).
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Diagnóstico diferencial
La meningoencefalitis del pavo de Israel debe diferenciarse
de otras causas de enfermedad neurológica en pavos, par-
ticularmente la enfermedad de Newcastle, EEE, EEO y la
infección por virus HJ. La distribución geográfica conoci-
da de estos virus y la mayor severidad de la parálisis que se
observa con la MPI, en comparación con EEE, EEO y HJ,
resulta útil para diferenciar entre estos agentes. Con la
enfermedad de Newcastle se pueden observar signos ner-
viosos, pero por lo general no se desarrolla parálisis.
CONTROL
La MPI se puede controlar mediante vacunación. Por medio
de pasajes seriados del virus de la MPI en huevos embrio-
nados de pollo (32), células de rinón de codorniz japonesa
(35) y BH K-21 (1), se han preparado vacunas vivas atenua-
das. El virus atenuado en células de rinón de codorniz
japonesa ha demostrado ser muy eficaz y se encuentra
disponible de manera comercial. Laceducción de la pobla-
ción de los insectos vectores en la cercanía de las granjas de
pavos, también es útil para el control de la enfermedad.
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INTRODUCCiÓN
La hepatitis viral del pavo (HVP), es una enfennedad de los
pavos muy contagiosa, pero por lo general subclínica, que
se caracteriza por necrosis hepática multifocal con o sin
necrosis pancreática concomitante. La hepatitis viral del
pavo se describió de manera simultánea en EUA durante
1959, por Mongeau y colaboradores (5) en Ontario, y por
Snoeyenbosy colaboradores (8) en Masachusets;también se
ha presentado en Italia (3) y el Reino Unido (4). Se cree que
la enfennedad se encuentraampliamente distribuida en Amé-
rica del Norte, pero se desconoce la incidencia y distribución
reales debido a la naturaleza subclínica frecuente de la
enfennedad y a la falta de pruebasserológicasde diagnóstico.
ETIOLOGíA
El agente etiológico de HVP no se ha caracterizado, aunque
se sugiere una etiologia viral con base en experimentos de
filtración en los cuales éste ha pasado un filtro de 100 11m
(5, 8, 1O). L~ pruebas de precipitina en gel agar, indicaron
una relación antigénica en un sentido, entre el agente HVP
y el virus de la hepatitis del pato, un picomavirus (11). El
antisuero de conejo en contra de HVP, produjo bandas
confluentes de precipitina tanto con HVP como con el
antigeno del virus de la hepatitis del pato; sin embargo,
el antisuero de conejo preparado contra el virus de la hepa-
titis del pato no reaccionó con el antigeno HVP. Estudios
más recientes han proporcionado mayores evidencias que
seftalan hacia un picomavirus en esta enfermedad. En 1982,
McDonald y colaboradores (4) identificaron agregados de
Otras infeccionesvira/es. 795
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citoplasma de hepatocitos degenerativosen hígados de pavos
con hepatitis y pancreatitis. Klein y colaboradores (2), ais-
laron durante 1991 a un virus semejante a picornavirus, de
26 a 28 nm de diámetro, con morfología icosahédrica a partir
de tejidos de hígado y páncreas obtenidos de pavos afecta-
dos con HVP. La hepatitis vira! del pavo se reprodujo de
manera experimental mediante inoculación con este agente
en pavos jóvenes. Mientras que estos estudios sugieren una
eti-ologíapor picornavirus para la hepatitis viral del pavo, se
requiere de más estudios con el fin de clasificar de manera
definitiva al virus.
Resistencia a los agentes químicos y físicos
El virus es resistente al éter, cloroformo, fenol y creolina,
pero no a la formalina. Sobreviven en yema, seis horas a
60 °C, 14 horas a 56 °C y cuatro semanasa37 °C. Sobrevive
durante una hora a pH 2, pero no a un pH de 12 (10).
Sistemas de huésped de laboratorio
El virus de HVP puede propagarse y someterse a pruebas
en huevos de embrión de pollo, huevos de embrión de pavo
y pavipollos (11). El virus no se ha propagado en cultivos
celulares.
La propagación del virus se puede lograr mediante
inoculación en el saco vitelino de huevos embrionados de 5
a 7 días de edad (5, 7, 8). No han tenido éxito los intentos
por desarrollar el virus en embriones de pollo utilizando
embriones de mayor edad o al emplear diferentes vías de
inoculación. Se demostró el virus en huevos embrionados
de pollo a las 66 horas posinoculación y títulos virales de la
dosis infectante de embrión a 50% máxima de aproximada-
mente 103.5/ mL a las 90 horas (9). Asimismo. se puede
796 . Enfermedades de las aves
propagar el virus mediante inoculación al saco vitelino
de huevosembriona~osde pavo hastalos 10 díasde incu-
bación; sin embargo, se ha demostrado que los huevos
embrionados de pollo resultan ser un sistema de huésped
superior, debido posiblemente a la presencia de anticuerpos
maternos en los huevos de pavo (3).
Los pavipollos son susceptibles a la infección por las
vías de exposición intraperitoneal, intravenosa e intra-
muscular. En pavipollos infectados de manera experimental
a veces se desarrollan signos clínicos, pero la infección se
puede demostrar a los 5 a 10 días PI, por medio de necropsia
y la detección de las lesiones características (6).
PATOGÉNESIS y EPIZOOTIOLOGíA
La hepatitis viral del pavo sólo se ha reconocido en pavos;
los pollos, faisanes, patos, codornices, ratones y conejos
resultaron refractarios a la infección (11). La transmisión de
la infección se desarrolla con facilidad, tanto por contacto
directo como indirecto. Se cree que las heces de los pavos
infectados son la principal fuente de la transmisión del virus.
Éste puede ser aislado de manera consistente a partir de
hígado y heces, y con menor frecuencia de bilis, sangre y
riñón de las aves infectadas de manera experimental durante
los primeros 28 días posinfección, pero no de ahí en adelan-
te. No se pudo detectar al virus en tejidos y heces luego de
los 28 días PI (8,11). Por medio de observaciones de campo
y del aislamiento del virus de un folículo ovárico de una
hembra infectada de manera experimental, se ha sugerido la
transmisión vertical a través del huevo (7).
En pavipollos, el periodo de incubación, determinado
por la aparición de las lesiones, varia entre 2 y 7 días tanto
en pavipollos inoculados por vía intraperitoneal, como en
aquellos expuestos a contactos (7, 8).
Signos, morbilidad y mortalidad
La hepatitis viral del pavo por lo general consiste en una
infección subclinica. Se cree que la enfermedad se vuelve
aparente como resultado de factores aún no definidos
como la infección concurrente con otros agentes, estrés
ambiental, o ambos. Los signos clinicos no se encuentran
bien definidos. Pueden observarse grados variables de de-
presión en las parvadas afectadas, pero los casos de campo
se caracterizan con mayor frecuencia por la muerte súbita
de aves aparentemente normales. Se ha sugerido que MPI
es una causa de menor producción de huevo, fertilidad e
incubabilidad en huevos provenientes de pavos reproducto-
res, pero no se ha determinado de manera concluyente
alguna participación etiológica del virus de MPI en estas
situaciones (6).
La morbilidad y la mortalidad varian de manera con-
siderable entre las parvadas afectadas; por lo general
resultan muy bajas, desarrollándose la mortalidad durante
7 a 10 dias (6). No obstante, en algunas parvadas se han pre-
sentado indices de morbilidad de hasta 100% y en una
parvada se informó de una mortalidad de 25% (6). Se cree
que los grados de morbilidad y mortalidad se encuentran
(Capítulo31)
influenciados por otros factores como la infección concu-
rrente. No se ha informado de mortalidad en pavos mayores
de 6 semanas.
Patología
Las lesiones macroscópicas atribuibles a MPI, sólo 'Sehan
detectado en el hígado y en el páncreas; por lo general ~e
encuentra crecido el hígado. Las lesiones hepáticas consis-
ten de áreas grises focales, a veces deprimidas, hasta de
.varios milímetros de diámetro (figura 31-6). Es variable la
distribución de las lesiones; las aves que mueren muestran
por lo común lesiones muy extensas, que a menudo coales-
cen y que pueden encontrarse ocultas de manera parcial por
congestión vascular y hemorragia focal. Las lesiones pan-
creáticas son menos consistentes para observar que las
lesiones hepáticas. Por lo general, las lesiones en el pán-
creas son circulares, grises y se pueden extender por todo el
lóbulo (figura 31-7).
La vacuolización de los hepatocitos se desarrolla de
manera temprana en el curso de la infección, con infiltración
densa por leucocitos mononucleares y proliferación de los
conductos biliares. Las lesiones progresan hasta necro-
sis focal con reunión de sangre alrededor del toco; las
células necróticas se encuentran distribuidas entre los linfo-
citos infiltrantes. Después, las lesiones comprenden células
reticuloendoteliales que con frecuencia fonnan células gi-
gantes. La figura 31-8A-D (véase página 798), ilustra los
cambios progresivos en el hígado.
Las lesiones pancreáticas muestran los mismos cam-
bios histopatológicos generales que los observados en el
higado. Se aprecia degeneración celular acinar y necrosis,
junto con infiltración de macrófagos y linfocitos.
Figura 31-6. Múltiples focos pálidos a grises en el higado
de un pavipollo con hepatitis viral del pavo. Las lesiones
varian de uno a varios milímetros, y se distribuyen al azar en
todo el hígado, tienen una forma más o menos circular, oval
o elíptica, a menudo tienen un borde irregular y algunos
tienen una zona central más oscura ligeramente deprimida.
(Barnes.)

Figura 31-7. Pavipollocon hepatitisviraldel pavomostran-
do notables focos pancreáticos. (Barnes.)
Inmunidad
Los aspectos inmunológicos de MPI han recibido poca
atención. Tzianabos y Snoeyenbos, no fueron capaces de
detectar anticuerpos neutralizantes en el suero de pavos
recuperadoso pollos, pavos y conejos hiperinmunizados (11).
Sin embargo, se observó inmunidad a la reinfección en
pavos infectados de manera previa; le reexposición de las
aves recuperadas luego de un intervalo de 21 días, resultó
en lesiones menos frecuentes y extensas que los testigos
infectados (8). La recuperación a partir de MPI resultó en
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Otras infeccionesvira/es. 797
resistenciahaciala reinfección,pero no se ha determinado
la duraciónde la inmunidad.
DIAGNÓSTICO
La presencia de lesiones tanto en hígado como en páncreas
de pavos, es muy sugestiva de MPI. Sin embargo, en el
hígado se pueden producir lesiones similares a raíz de
infecciones bacterianas, en particular por especies de Sal-
manella y Pasteurella multacida e infecciones originadas
por adenovirus aviares del grupo 1y II (1,13), reovirus (12)
e Histamanas me/eagridis (7).
Puede lograrse el aislamiento del virus utilizando una
variedad de tejidos como hígado, páncreas, bazo, riñón o
heces, pero el hígado es la muestra preferida. Los homoge-
neizados de tejido a las suspensiones fecales se inoculan en
huevos embrionados de pollo de 5 a 7 días de edad por la
vía del saco vitelino; en casos positivos los embriones
mueren por lo general a los 4 a 11 días PI (8). La mortalidad
embrionaria se retarda si son bajos los títulos del virus (y en
algunos casos, se requiere de un segundo pasaje). Los
embriones muestran congestión y edema cutáneos; los em-
briones en los cuales se retarda la mortalidad, pueden encon-
trarse enanos y tener menos congestión (8). Las lesiones
hepáticas que contienen focos necróticos se observan en
ocasiones en los embriones que sobreviven a los 11 días PI.
Los líquidos del embrión no hemaglutinan eritrocitos. Pue-
de obtenerse una caracterización adicional de los aislamien-
tos mediante la inoculación de pavipollos por vía del saco
vitelino o intraperitoneal. Los pavipollos deben examinarse
en busca de lesiones a los 5 a 10 días posinfección.
TRATAMIENTO
No existe algún tratamientoeficaz. La prevencióndel es-
trés y otras infecciones puede ser útil para prevenir
que la enfermedadnormalmentesubclínica se desarrolle
en MPI.
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INTRODUCCiÓN
La infección por parvovirus del ganso, conocida por diver-
sos nombres, tales como enfermedad de Derzsy, influenza
del ganso, peste del ganso o del gansito, hepatitis del ganso,
enteritis del ganso, miocarditis infecciosa y hepatonefritis
ascítica, es una enfermedad sumamente contagiosa que
afecta a los gansos jóvenes y a los patos almizcleros (Cai-
rina moschata). Los diversos nombres dados al padecimien-
to reflejan las múltiples características patológicas de la
enfermedad. Dependiendo de la edad de los gansitos afec-
tados, la enfermedad se puede desarrollar de manera ya
sea aguda, subaguda o crónica (6, 51, 56). La manifestación
aguda de la enfermedad puede originar un 100% de morta-
lidad en gansitos menores de 10 días de edad. Aparte de los
gansos y de los patos almizcleros, no se ha informado de la
enfermedad en otras especies aviares ni en mamíferos,
incluyendo al ser humano.
HISTORIA
En 1981, Fang y Wang (16) hicieron la primera descripción
detallada de una enfermedad grave de los gansitos, que se
presentó en China en 1956 y más adelante se encontró que
había sido ocasionada por parvovirus, la cual fue confirma-
Figura 31-8. Lesiones microscópicas de la hepatitis viral del
pavo (Barnes.) A. Las lesiones iniciales consisten en múlti-
ples focos de degeneración vacuolar y necrosis coagulativa.
La respuesta celular consiste principalmente en linfocitos y
macrófagos; en ocasiones hay heterófilos, pero no son nu-
merosos. Las lesiones pancreáticas son similares. En el
hígado, por lo general hay hiperplasia bilíar, pero el grado es
muy variable entre las aves infectadas. B. Conforme madu-
ran las lesiones, avanzan a lo largo de los sinusoides creando
a menudo islas de tejido hepático, originando un borde
irregular. C. Con frecuencia, las células hepáticas dentro o
adyacentes a las lesiones, se fusionan para formar células
sincitiales. D. Cambios nucleares como los observados aquí
en los hepatocitos adyacentes a la lesión, tienen una apa-
riencia que sugiere cuerpos de inclusión Actualmente no se
sabe su naturaleza, sin embargo, no se piensa que sean de
origen viral.
Otras ir¡(ecciones vira/es 799
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da más adelante por Zheng y colaboradores (67). Durante
el decenio de 1960 se informó de una enfermedad similar en
múltiples países europeos, incluyendo Polonia (62), Ale-
mania (40), Hungría (37), Bulgaria (1), Holanda (61), Fran-
cia, la antigua URSS y Checoslovaquia (10). Inicialmente,
muchos autoresse refirieron a la enfermedadcomo influenza
del ganso, lo cual provocó cierta confusión ya que original-
mentese le habíadado estenombre,a una enfermedadde
los gansos que se pensabaque se originaban por una bacteria
hemofilica (10). Para distinguir a estas dos enfermedades,
se sugirió que la enfermedad nueva se conociera como la
llamada influenza del ganso (12). Durante los años si-
guientes se informó de la enfermedad a partir de todas las
principales granjas importantes de gansos y patos almizcle-
ros de los países de Europa y al padecimiento se le dio
diversos nombres.
Aunque se habían implicado varios virus, no fue sino
hasta 1971 cuando Schettler (58) confirmó que la enferme-
dad era ocasionadapor un parvovirus. En 1978, se recomendó
que la enfermedad se denominara parvovirus del ganso (11).
INCIDENCIA Y DISTRIBUCiÓN
Se ha informado parvovirus del ganso en todos los princi-
pales países con granjas de gansos, incluyendo la antigua
URSS e Israel. Además, se conoce la enfermedad en varias
de las regiones autónomas de la República Popular de
China, Taiwán y Vietnam. Asimismo, se ha informado
acerca de una enfermedad con características clínicas y
posmortem similares en Canadá (53), aunque no se aislaron
parvovirus. En países como Francia y Alemania donde
los patos almizcleros se crían de manera intensiva, dicha
enfermedad es un problema grave.
TIOLOGíA
Durante los últimos 20 años se han sugerido varias etiolo-
gías para la enfermedad, algunos informes tempranos la
atribuyeron a reovirus (8, 13, 40). Se sugirió que los adeno-
virus eran los agentes etiológicos, puesto que se aislaban o
800 . Enfermedades de las aves
detectaban con frecuencia en los brotes de la enfennedad en
gansitos (7, 27, 52). No obstante, en estudios posteriores
más detallados se ha confinnado que el agente etiológico
es un parvovirus (6, 9, 21, 35, 38, 58).
Clasificación
El virus es un miembro de la familia Parvoviridae. No se
han demostrado relaciones antigénicas con otros parvovirus
de mamiferos o de pollo (33, 48).
Morfología
Los viriones intactosno tienenenvolturay presentanforma
hexagonal(figura 31-9) con un estimadode 32 caps6me-
ros y un diámetro de 20 a 22 nm (9, 21, 35, 58). La
densidaddel virus en cloruro de celsio es de alrededorde
1.38g/mL (30).
Composición quimica
Los parvovirus de ganso, como sus contrapartesen los
mamíferos,tienen un genomade DNA de tira sencilla(35,
58) de casi 5600 bases (42). Le Gall-Recule y Jestin
(42), utilizando un aislamientode pato almizclero,identifi-
caron tres principalesproteínasde 91, 78 Y 58 kD Y una
cuartaproteínamásligera de 51 kD. A diferenciade varios
parvovirus de mamíferos,con el parvovirus de gansose
ha demostradoactividad de hemaglutinaci6ncon el uso
de una diversidad de eritrocitos en condicionesdiferen-
tes (58).
Figura 31-9. Micrografias electrónicas de parvovirus purificado de ganso. A. Viriones purificados. B. Viriones en las heces
de un gansito de 10 días de edad infectado naturalmente, que muestran partículas intactas y huecas (flecha)
(Capítulo31,
Replicación viral
La replicaci6n del parvovirus de ganso no se ha investigado
con detalle, aunque algunos estudios in vitro de Kisary y
Derzsy (35) han mostrado que la replicaci6n viral se efectúa
en el núcleo; los estudios de Bergmann (2), por medio de ME,
han demostrado la presenciade grandesagregadosde parvo-
virus en los núcleos de células de corazones y bolsas de
gansitos infectados. Al igual que otros parvovirus que tienen
la capacidad de replicarse en presencia de un virus auxiliar,
el parvovirus de ganso depende de células que sintetizan
DNA de manera activa para su ciclo de replicaci6n (32).
Resistencia a agentes químicos y físicos
El parvovirus de ganso es sumamente resistente a la inacti-
vación química y fisica. Gough y colaboradores (21) infor-
maron que no se perdieron títulos cuando el virus fue
calentado a 65 °C durante 30 minutos. Estos investigadores
también descubrieron que el virus era estable al pH 3.0
durante una hora a 37 °C. Schettler (58) efectuó pruebas en
un aislamiento contra una diversidad de sustancias químicas
en distintas condiciones y no detectó pérdida significativa
de actividad.
Clasificación de cepas
Los resultados de los estudios tempranos con el empleo de
neutralización cruzada y pruebas de protección de gansitos
sugirieron que existíanvarias cepasserológicamentediferentes
del virus (14). Sin embargo, al momento en que se hicieron

esos estudios no se había confirmado la etiología de la
enfermedad; estudios posteriores mostraron que varias de
las cepas de virus utilizadas se encontrabancontaminadascon
reovirus (15). En estudios subsecuentesse observó que todos
los parvovirus de ganso probados están de manera estrecha
relacionados antigénicamente(18,22,29). Estudios recientes
con aislamientos de pato almizclero, utilizando neutralización
cruzaday análisis de restricción de endonucleasa,han identi-
ficado importantes diferencias entre los aislamientos de parvo-
virus de pato almizclero y de ganso (26, 66).
Sistemas de huésped de laboratorio
El parvo virus de ganso sólo se ha aislado en huevos de ganso
o de pato almizclero embrionados, o en cultivos celulares
primarios preparados de los embriones.
. PATOGÉNESISy EPIZOOTIOLOGíA
Huéspedes naturales y experimentales
Los gansos y los patos almizcleros son las únicas especies
en las cuales se ha observado la enfermedad clínica natural.
Todas las razas de gansos domésticos son susceptibles y se
ha informado que la enfermedad se desarrolla en los gansos
de Canadá (Branta canadensis) y en los gansos de nieve
(Chen hpoborea atlantica) después de infección accidental
(57). Otras razas de aves y patos domésticos parecen refrac-
tarias a la infección experimental (21, 25).
Edad de los huéspedes afectados comúnmente
La enfermedad depende estrictamente de la edad; por tanto,
puede originar una mortalidad de 100% en gansitos menores
de una semana de edad, con pérdidas insignificantes en las
aves de 4 a 5 semanas. No obstante, aunque los gansos de
mayor edad no muestran signos clínicos de infección, res-
ponden inmunitariamente (12,18,31). Hallazgos similares
se aplican a la enfermedad en patos almizcleros (25,39,69).
Transmisión, portadores y vectores
Las aves infectadas excretan grandes cantidades de virus en
sus heces ocasionando una diseminación rápida de la infec-
ción por contacto directo e indirecto. I,os brotes más graves
se desarrollan en gansitos susceptibles después de la trans-
misión vertical del virus. En los gansos de mayor edad que
se infectan subclinicamente, se puede establecer una infec-
ción latente. Estas aves actúan luego como portadoras de la
enfermedad y, transmiten el virus a través de sus huevos a
gansitos susceptibles en la incubadora (10,34). No se han
identificado vectores biológicos.
Periodo de incubación, signos,
morbilidad y mortalidad
En los gansitos susceptibles, el periodo de incubación de-
pende de la edad. La infección experimental de gansitosde un
día de edad origina la presentación de signos clínicos de 3 a
5 días después.En las avesde 2 a 3 semanasde edad,el periodo
de incubación puede variar entre 5 y 10 días (34 y 56).
Otras infeccionesvira/es. 80J
Los signos clínicos, la morbilidad y la mortalidad en
gansitos susceptibles también varían de acuerdo con la edad
de las aves. En los gansitos menores de l semana de edad, el
curso de la enfermedad puede ser muy rápido, con anorexia,
postración y muerte dentro de un plazo de 2 a 5 días. En las
aves de más edad o en aquellas con concentraciones varia-
bles de anticuerpos matemos, la enfermedad sigue un curso
más prolongado con la presentación de signos clínicos
característicos. Inicialmente, las aves afectadas exhiben
anorexia, polidipsia y debilídad con renuencia a moverse.
Hay descarga nasal y ocular en muchas aves con sacudi-
mientos de la cabeza vinculados. Las glándulas uropigiales
y los párpados a menudo están rojos e hinchados, y en
muchas aves es evidente una diarrea blanca profusa. El
examen de las aves en esta etapa puede mostrar una seudo-
membrana fibrinosa cubriendo la lengua y la cavidad bucal.
Los gansitos que sobreviven a la fase aguda pueden desa-
rrollar una enfermedad más prolongada, caracterizada por
un retardo intenso del crecimiento, pérdida de plumaje
alrededor de la espalda y el cuello, y enrojecimiento muy
notable de la piel expuesta. Puede haber una acumulación
de líquido ascítico en el abdomen, que hace que los gansitos
se pongan erectos en una posición como de pingüíno.
La mortalidad alcanza a veces 100% en gansitos in-
fectados en las incubadoras. En los de 2 a 3 semanas de
edad, la mortalidad puede ser menor a 10%, aunque la
morbilidad puede ser muy elevada. Los factores compllcan-
tes del tipo del tratamiento deficiente y las infecciones
bacteríanas micóticas o viTalessecundaríaspueden influir en
los valores finales de mortalidad (34, 39). Los gansitos
mayores de 4 semanaspocas veces manifiestan signos clí-
nicos, aunquese ha descrito una forma tardía de la enferme-
dad en gansos de 1 a 3 meses de edad (6). Los gansos de
todas las edades responden de manera inmunitaria a la
infección por parvovirus de ganso, sin mostrar necesaria-
mente signos clínicos (31).
Lesiones macroscópicas
En los casos agudos con un curso clínico breve, las lesiones
se encuentran por lo común, en el corazón, el cual tiene un
miocardio pálido redondeado característicamente en el vér-
tice (figura 31-10). El hígado, bazo y páncreas pueden estar
hinchados y congestionados (10). También puede haber una
diversidad de otras lesiones macroscópicas en los casos con
un curso clínico más prolongado. Es típico que exista perí-
hepatitis y perícarditis serofibrinosa con grandes volúmenes
de líquido de color paj izo en la cavidad abdominal. Además
puede haber edema pulmonar, distrofia hepática y enteritis
catarral. Con menor frecuencia, también se pueden observar
hemorragias en los músculos de los muslos y pectorales. Es
probable la presencia de lesiones diftéricas y ulcerosas en
la boca, faringe y esófago, dependiendo de la presencia de
invasores secundarios.
Histopatología
Los estudios histopatológicos detallados acerca de la
infección por parvovirus de gansoefectuadospor múlti-
ples investigadores,han aportadoresultadossimilares (5,
47.49.50). Las principaleslesionesQuese han informado
802 . Enfermedades de las aves
Figura 31-10. Aspecto posmorlem de un gansito de 12 días
de edad infectadocon parvovirusde ganso, que muestra
hidropericardioy ascítis.El higado está recubiertopor una
membranafibrinosa
fueron notables alteraciones degenerativas en células mio-
cárdicas relacionadas con pérdida de estriación, infiltración
grasa y la presencia de inclusiones intranucleares Cowdrey
tipo A repartidas de manera irregular. También se hallaron
alteraciones histológicas similares en las células intestinales
y musculares lisas. En el hígado, las lesiones predominantes
fueron degeneración de hepatocitos con vacuolización e
infiltración grasa (figura 31-11). A veces se observaron
pequefios cuerpos eosinófilos, parecidos a los de inclusión,
en el citoplasma de los hepatocitos vacuolados. Las alte-
raciones en el páncreas consistieron en células acinosas
necróticas retraídas con infiltración grasa. De manera oca-
sional se observan algunos procesos linfoblásticos en el
bazo, bolsa de Fabricio y timo, junto con vacuolación de los
riñones de grado muy manifiesto.
Inmunidad
Los gansos reproductores que se han infectado de manera
natural con parvovirus, ya sea como gansitos o adultos,
transfieren hacia su progenie los anticuerpos matemos a
través de la yema de huevo (13, 19,25). Estos anticuerpos
adquiridos de manera pasiva pueden persistir en una canti-
dad relativamente elevada hasta las dos semanas de edad
(31). La respuesta humoral primaria de los gansos a la
infección por parvo virus, se caracteriza por la producción
inicial de inmunoglobulinas tipo IgM y luego IgG (31). Con
el empleo de pruebas de neutralización de virus (NV) y de
(Capítulo31)
Figura 31-11. Cortede hígadode un gansitode 10 días de
edad infectado con parvovirus de ganso, que muestra vacuo-
lación y degeneración generalizada de hepatocitos.
precipitina en agar gel para medir anticuerpos contra par-
vovirus en el suero de gansos que han sobrevivido a la
enfermedad, se detectaron concentraciones elevadas y per-
sistentes de anticuerpos por hasta 80 meses depués de la
infección. La progenie de estos gansos también resultó muy
resistente al desafio experimental hasta las cuatro semanas
de edad (19). Los resultados de los estudios de Kisary (31),
sugirieron que los gansitos no son totalmente inmunocom-
petentes sino hasta los 20 dias de edad.
. DIAGNÓSTICO
Aislamiento e identificación del agente causal
El parvo virus del ganso se puede aislar de una diversidad
de muestras posmortem apropiadas, después de la inocu-
lación de huevos embrionados de ganso o de pato almizclero
de lOa 15 días de edad a través de la cavidad alantoidea. La
mortalidad del embrión se produce 5 a 10 días después de
la inoculación con hemorragias e hígados de color ocre.
Además, el virus puede ser aislado en cultivos celulares
primarios de embriones de ganso o de pato almizclero. El
aislamiento viral se facilita mediante la inoculación de los
cultivos antesde que alcancen confluencia (35). El virus ori-
gina un efecto citopático bien definido de 3 a 5 días después
de la infección. En los preparados con hematoxilina-eosina,
a menudo hay inclusiones intranucleares Cowdry tipo A y
formación de sincitios (35, 59). La presencia del virus
se puede confirmar a través de la ME de cultivos celulares
infectados o por medio de neutralización con antisuero
contra parvo virus específico de ganso. La inmunofluores-
cencia también se ha utilizado para detectar la presencia de

antígeno tanto en embriones de ganso (63) como en cultivos
de células infectadas (58). Se han desarrollado otros mé-
todos para detectar parvovirus de ganso, incluyendo la téc-
nicade inmunoperoxidasa(54) y la pruebade hemaglutinación
inversa indirecta (64).
Se ha descrito una técnica de difusión en agar gel con
el uso de suero hiperinmunitario de conejo contra parvovi-
rus de ganso, para precipitar parvovirus en el líquido alan-
toideo de embriones de ganso infectados (3). Asimismo, se
han detectado agregados de viriones de parvovirus de ganso
con ME de cortes ultradelgados de corazón y bolsa de
Fabricio de gansitos infectados (2), y en extractos concen-
trados d'eheces de gansitos que muestran signos clínicos de
parvovirus de ganso (17). Recientemente, se ha descrito una
sonda DNA marcada con digoxigenina para la detección de
parvovirus del pato almizclero (43).
Serología
La continuación de la infección por parvovirus de ganso se
puede lograr por medios serológicos. El método empleado
con mayor frecuencia es la prueba de NV en huevos embrio-
nados de ganso o de pato almizclero, o en cultivos celulares
primarios para detectar la presencia de anticuerpos neutra-
lizantes del virus de ganso. Además se ha desarrollado una
prueba de NV para utilizarse en los huevos de pato de Pekín
o Khaki Campbell, con el empleo de parvovirus de ganso
adaptadoa embrión de pato (20). Aunque es menos sensible
que la prueba de NV, la prueba de difusión en agar gel es un
método valioso para efectuar con rapidez pruebas en gran-
des cantidades de suero para detectar la presencia de anti-
cuerpos contra parvovirus de ganso (18, 45). Otras técnicas
serológicas que se han desarrollado comprenden la prueba
de inhibición de la espennaglutinación (46), ELlSA (24, 26,
41) v prueba en placa (60). .
Diagnóstico diferencial
Aparte de la enteritispor herpesvirus del pato,no hay
otras infecciones virales conocidasque provoquen alta
mortalidaden gansoso patosalmizclerosjóvenes.Sin em-
bargo,puedenocasionarseresultadosconfusoscuandose
aislanvirus distintos al parvovirus,en particularreovirusy
adenovirus.En estoscasos,puedenser necesariaspruebas
serológicascon el propósitode confirmar el diagnóstico.
TRATAMIENTO, PREVENCiÓN
Y CONTROL
No existe algún tratamiento específico para la infección por
parvovirus de ganso. Se ha empleado terapéutica antibiótica
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Otras infecciones vira/es 803
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cas secundarias (12).
Como muchos brotes de parvovirus de ganso se atri-
buyen de manera directa a la transmisión de enfermedad por
medio de gansitos infectados congénitamente durante la
incubación, debe desalentarse la práctica de incubar y criar
huevos que se han originado de distintas parvadas de crian-
za. Sólo pueden incubarse juntos los huevos de parvadas
conocidas como libres de parvovirus y siempre debe con-
servarse una buena higiene en las nacedoras.
En las granjas en donde hubo brotes de la enferme-
dad, también debe desalentarse la práctica de crianza a
partir de gansos sobrevivientes a la enfermedad como gan-
sitos, ya que estas aves son portadoras potenciales del virus.
Se debe someter a pruebas serológicas a todos los gansos
en contacto, ya sea gansitos o adultos, con el propósito de
identificar cuáles han sido infectados de manera horizontal.
Los que reaccionan de modo positivo se deben eliminar de la
parvada,ya que dichas aves pueden convertirse en portadoras
del virus.
Como esta enfermedad está limitada a gansos
jóvenes y patitos almizcleros, se han desarrollado medi-
das para proporcionar inmunidad adecuada durante las
primeras 4 a 5 semanas de vida. Algunos de los brotes ini-
ciales de parvovirus de ganso que se desarrollaron en
China en 1962 se controlaron con el uso de suero hipe-
rinmunitario en gansitos recién nacidos (16). La terapéutica
con suero se empleó ampliamente cuando la enfermedad
se presentó después en Europa con la utilización de suero
o producido en gansos hiperinmunizados (10, 23, 25, 55).
Sin embargo, se encontró que la inmunización pasiva
resultaba costosa y ,tomaba mucho tiempo, en particular
debido a que a menudo se requerían dos dosis de suero para
lograr una inmunidad conveniente (36). También se ha
informado de inmunización activa de gansos y patos
almizcleros reproductores con virus virulento (25). Por
los resultados, se observó que se transfería buena protec-
ción contra parvovirus de ganso a la progenie a través de
la yema de huevo.
Una de las primeras vacunas contra la enfermedad se
desarrolló en China, y durante 1962 a 1979 se vacunaron
cerca de 4000000 de gansas (16). El virus se atenuó
despuésde múltiples pasesen huevos embrionados de ganso
y se registró una buena protección al desafio en los gansitos.
Se han desarrollado otras vacunas mediante atenuación del
virus en cultivos de células de embrión de ganso o de pato
almizclero para usarse en gansos reproductores y en gan-
sitos (28, 36, 44, 65, 68). Asimismo, se ha visto que las
vacunas de parvovirus de ganso adaptadas para embrión de
pato inducen una buena respuesta inmunitaria en gansitos
y gansos reproductores (4, 20).
En las parvadas de gansos en las cuales no se han
diagnosticado parvovirus se han utilizado vacunas inactiva-
das (34, 51)..
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 INTRODUCCiÓN
Los parásitos externos de las aves domésticas son artrópo-
dos, que viven sobre la piel o en la piel y las plumas; se
incluyen unos cuantos parásitos de órganos inte¡:nos.Tam-
bién son importantes los insectos que se desarrollan en
los excrementos de las aves, los cadáveres y los desechos
orgánicos húmedos, que así ocasionan problemas de sani-
dad y de salud pública. Hay muchas especies de parásitos
de aves huéspedes y otros artrópodos relacionados con la
producción avícola; este capítulo se centra en aquéllos de
los pollos, pavos, patos, gansos y pichones domestica-
dos de Norteamérica. Los textos de referencia acerca de
estos parásitos son los de Georgi (24), Soulsby (43), Wi-
lliams y colaboradores (49), Lancaster y Meisch (35) y
Kettle (32).
El problema de los parásitos externos se ha modificado
por completo con la evolución de la industria avícola hacia
las unidades de producción confinadas de alta densidad.
Plagas que antes eran comunes en parvadas de aves domés-
ticas, ahora se observan con menor frecuencia en las insta-
laciones modernas de producción avícola y algunas de las
plagas antes menores, se han convertido en problemas de
orden mayor. Tanto las plagas como los piojos dependen
de la transmisión de ave a ave. Los problemas con los piojos
son menos comunes en la práctica avícola moderna que
antes, ya que se conservan menos edades de ave en una
granja simple. Sin embargo, con el incremento en la pro-
ducción avícola integrada, aumentan las probabilidades
de que las prácticas humanas de tratamiento propaguen
alguna plaga. Por ejemplo, el ácaro del norte, que puede
vivir fuera del huésped durante periodos prolongados,
puede ser transportado en plataformas de huevo, otro equipo
y ropa del personal de compafiías de servicios, así como en
Se reconocen con agradecimiento, los materiales de fondo, figuras,
referencias y autorizaciones tomadas de ediciones anteriores de este
capitulo escrito por EA Benbrook y E.C Loomis
807
aves y roedores silvestres. Por tal razón, los ácaros conti-
núan siendo un problema importante. El tipo de caseta
constituyó un factor decisivo en contra de algunasespeciesde
ácarosy de moscas.El ácaro aviar, pocas veces, infesta los
locales de postura con jaulas, ya que hay pocos sitios donde
esconderse,tales como perchas recubiertas de excremento,
en donde completar su ciclo de vida. Por lo contrario, el
hacinamiento de aves favorece al ácaro del norte, que com-
pleta su ciclo de vida en las aves y se mueve con libertad
entre ellas.
La mosca doméstica puede ser un problema en todo
tipo de casetasavícolas. Si hay un área de cría y se cubren
los requerimientos de temperatura, las moscas se pueden in-
crementar en números grandes. Aunque por lo general la
mosca doméstica no les origina problemas a las aves, es una
posible molestia al entorno de las habitaciones humanas y es
creciente la frecuenloia de quejas contra los productores de
aves por abundancia de moscas. Las instalaciones modernas
de pollo de engorda pocas veces tienen problemas con estos
parásitos; los pollos llegan con pocos parásitos o ninguno,
y no hay tiempo suficiente para que proliferen en número
perjudicial antes de que se sacrifiquen las aves.
El manejo avícola debe enfatizar un enfoque integrado
para el control de las plagas que incluya medidas de manejo
que capitalicen las ventajas de los actuales sistemas avíco-
las. Los problemas con parásitos externos se reducirán al
mínimo mediante la limpieza minuciosa de las casetasentre
las parvadas, el reemplazo total de parvadas más que la
segregación y reemplazo, la construcción de casetas lisas y
de alambradas para conservar alejadas las aves silvestres,
un programa sólido de tratamiento contra roedores y la
conservación de los excrementos secos para desalentar
la reproducción de moscas.
Ciertos ectoparásitos de las aves (piojos), comen de
hecho células muertas de la piel y sus apéndices. Sin embar-
go, para muchos la piel simplementeles sirve como un
medio a través del cual pueden succionar sangre o linfa y
en la cual obtienen calor y abrigo. Los ectoparásitos pueden
estar limitados de manera estrecha a sus huéspedes durante
la totalidad de ciclo de vida (piojos), con transmisión por
808 . Enfermedades de las aves
medio del contacto con los huéspedes. Otros, se desplazan
con libertad de ave en ave. Algunos son sumamente especí-
ficos de huésped, contradiciendo el punto de vista de que
los piojos aviares, por ejemplo, pueden vivir en caballos o en
otros animales. Además, algunas especiespueden tener rela-
ciones un tanto amplias y no siempre limitan sus activi-
dadeshacia una especie particular de huésped, o aun a las
aves (jejenes, mosquitos, chinches, pulgas). Las garrapatasde
las aves de corral y los ácaros del pollo atacan a las aves
sólo durante la noche, ocultándose en grietas y nidos du-
rante el día.
Estas variaciones en el hábitat y la biología de las
plagas son importantes cuando se consideran medidas de
control. Los ácaros no pueden controlarse con éxito por
medio de algún método simple de ataque debido a la varia-
ción de hábitat entre las especies. Esto evidencia la necesi-
dad primaria por identificar de manera precisa al parásito
para tener la seguridad de que se dirige el procedimiento de
control integrado apropiado. En caso de duda, puede llamar-
se a varios servicios diagnósticos estatales y nacionales en
EUA para ayuda.
CLASIFICACiÓN
Los ectoparásitos de las aves de corral pertenecen al phylum
animal Arthropoda que se caracterizan por poseer cuerpos
segmentados externamente, apéndices articulados y exoes-
queletos quitinosos. Sin embargo, la adaptación del modo
parasitario de vida incluye muchas veces modificaciones en
forma y reducción en sus caracteres, de modo que el reco-
nocimiento resulta dificil.
Los piojos, moscas, chiches y pulgas son miembros de
la clase Insecta, caracterizada por contar con un cuerpo
dividido en tres regiones (cabeza, tórax y abdomen), un par
de antenas fijas a la cabeza, tres pares de patas fijas al tórax,
y tráquea (tubos respiratorios para respirar). Algunos insec-
tos adultos tienen alas.
Los insectos desarrollan metamorfosis, las etapas in-
maduras pueden presentarse por completo distintas de las
adultas y no mostrar características dadasde la clase Insecta.
Ejemplos son algunas larvas de mosca que no tienen pa-
tas, antenas ni divisiones corporales evidentes. Los piojos,
por otra parte, se reconocen con facilidad como insectos
de manera independiente de la etapa. Para la clasifica-
ción de los insectos, véase Borror y DeLong (8).
Los ácaros son miembros de la clase Arachnida, or-
den Acarina y se caracterizan por divisiones corporales
fusionadas, ausencia de antenas y cuatro pares de patas (la
primera etapa móvil, la larva, tiene tres pares). Las garrapa-
tas son ácaros muy grandes que contrastan de manera nota-
ble con la mayor parte de los ácaros, que son mucho
menores que la mayoría de los insectos. El orden Acarina
nunca posee alas. Para la clasificación de los ácaros véase
Krantz (34).
Los nombres y los binomios científicos comunes
usados son los aceptados por la Entomological Society o/
America (47).
(Capítulo 32)
DETECCiÓN
Las aves domésticas infestadas con intensidad por los
parásitos comunes, muestran irritación y reaccionan con
rascaduras y limpieza de las plumas. Las manifestaciones
incipientes tal vez seanmenos evidentes. Cualquier descen-
so en la producción o aumento en la conversión de ali-
mentos que no tengan razón, son causa de búsqueda de
parásitos externos. Se pueden hallar los piojos y los ácaros
del norte, examinando la piel después de separar las plu-
mas. Se necesitan buena luz y buenos ojos para observar a
estos parásitos pequeños. Una luz adecuada consiste en una
lámpara sorda sujeta sobre la cabeza por su banda elástica,
que deja las manos libres para movilizar las plumas. Para
vigilar a las aves en unidades de producción, deben exami-
narse 20 a 50 aves como mínimo dos veces al mes; esto debe
hacerse al azar y deben elegirse de todas las partes de la
caseta.Los orificios de salida del cuerpo, cabeza y patas de-
ben examinarse con minuciosidad. Si se encuetran parásitos
y no pueden identificarse de inmediato, deben enviarse
algunos de los parásitos al laboratorio o a un entomólogo
para tener la identidad especifica determinada.
Los parásitos hematófagos (chinches y ácaros aviares)
que acuden a las aves sólo para alimentarse son más dificiles
de detectar. Es necesario examinar los nidos, criadero, pa-
redes, grietas y hendiduras, y por debajo de los cúmulos de
excremento. Puede usarse una sonda de punta aguda para
buscar en fragmentos de madera y asi descubrir ectoparási-
tos. El material del nido, el polvo y otro material reunido en
la caseta debe extenderse sobre un traste blanco y exami-
narse; se puede observar a los artrópodos arrastrándose
sobre el traste. Este material también se puede colocar en
un embudo de Berlese, que es un embudo con una luz por
encima, y se reúnen los artrópodos en un recipiente coloca-
do debajo del embudo. El recipiente de colección debe tener
alcohol para preservar a los artrópodos que emergen del
embudo. El examen nocturno de las aves puede detectar
parásitos que se alimentan de ellas durante la noche. Se
requiere de un examen necrópsico en el laboratorio para
localizar parásitos en órganos internos.
PROCEDIMIENTOS GENERALES
DE CONTROL CON PESTICIDAS
Las técnicas de estrategias de control se expondrán en
secciones que describen a cada parásito, con una descrip-
ción completa en Integrated Pest Management Manual para
Carolina del Norte (2). Es dificil hacer recomendaciones
generales acerca de sustanciasquímicas específicas, debido
a su disponibilidad siempre cambiante. Con anterioridad a
la elección de una sustancia química particular para utilizar-
se, debe consultarse a un especialista acerca de la mejor
elección y empleo de dicha sustancia. Aquí, se expone la
información general de insecticidas, tolerancias y residuos,
y métodos de aplicación, para evitar repeticiones.
Los piretroides, organofosforados y carbamatos
sintéticos y los insecticidas piretroides son las principales
 Parásitosexternosy plagas de las avesdomésticas. 809

sustancias químicas empleadas para controlar a ectoparási-
tos y moscas por medio de aplicación directa a aves de
corral, cama o casetas. En general, los insecticidas y los
desinfectantes químicos no se deben mezclar entre sí para
su aplicación (22). Hay poca razón para recurrir a los
insecticidas inorgánicos antiguos relativamente ineficaces
tales como el azufre y la cal; los métodos de aplicación para
muchos insecticidas más antiguos requieren de demasiada
mano de obra para que resulten adecuadosen la producción
avícola moderna. Entre los insecticidas botánicos, el pire-
trum continúa siendo muy eficaz contra las moscas y es el
principal ingrediente de las pulverizaciones de rocío y ae-
rosol, en particular con sustancias sinérgicas.
En EVA, los insecticidas para utilización avícola de-
ben ser aceptados por la EnvironmentalProtection Agency
(EPA), y para ello no deben originar residuos peligrosos en
huevo, carne ni otros productos avícolas comestibles. La
EPA ha establecido límites de tolerancia para el uso de unos
cuantos insecticidas en aves domésticas o en sus instalacio-
nes. Se han declarado seguros a unos cuantos más después
de que se ha demostrado la ausencia de residuos peligrosos
para los consumidores en los alimentos. La Pesticides Re-
gulation Division de la EPA, proporciona la aprobación en
las etiquetas después de que todos los reglamentos se han
cubierto. La lista de insecticidas aprobados está en cambio
constante. Cada etiqueta debe verificarse para asegurar que
las aves y casetasestén incluidos en ésta.
Los insecticidas organocíorados están prohibidos para
empleo en aves de corral o en sus locales debido a .los
residuos en los huevos y en la carne. En ninguna circuns-
tancia deben utilizarse DDT, hexacloruro de benceno, toxa-
feno, clordano, aldrín, dieldrín, endrín o heptaclor en las
casetas o en sus alimentos o en los ingredientes de éstos.
Los agentes de control biológico como parásitos,
nematodos entomopáticos, depredadores (escarabajos),
bacterias y hongos, constituyen partes invaluables de
cualquier programa integrado del manejo de plagas (PIMP).
En las instalaciones de producción que utilicen excremento
almacenado o cama acumulada, es decir, ponedoras enjaula
e instalaciones de engorda, los agentesde biocontrol son una
de las herramientas más importantes en un programa de
manejo de moscas. En la actualidad se recomienda el mane-
jo del excremento para aumentar las poblaciones naturales
de estos organismos, no obstante, continúan las investiga-
ciones respecto a la producción masiva de estos organismos
y tal vez sea posible obtener y liberar el microorganismo
adecuado en el mismo lugar y, por tanto, reducir o eliminar
el uso de plaguicidas.
Los insecticidas se encuentran disponibles en polvos
humectables (PH), concentrados emulsificables (CE), y lí-
quidos dispersables en agua (LDA); todos tienen el objeto
de aplicarse en aerosol o rocío. Los insecticídas también se
encuentran disponibles en polvos y como carnadas. Estos
productos de baja valoración se encuentran preparados, pre-
mezclados y listos para usarse. Debe tenerse cuidado en
asegurar que los alimentos y el agua no estén contaminados
cuando se utilicen plaguicidas y que se sigan de manera
estricta todas las direcciones de la etiqueta para que no se
excedan las tolerancias.
Tolerancias y residuos
En el cuadro 32-1 se presentan las tolerancias de residuos
de los pesticidas comunes utilizadas para el control de
plagas en aves domésticas y el tiempo que debe transcurrir
entre las aplicaciones y el sacrificio o venta de huevos para
cubrir requerimientos legales. Este tiempo muchas veces se
conoce como tiempo de supresión, en los días anteriores al
sacrificio.
Debe aceptarse que todos los insecticidas (excepto el
azufre y la cal azufre, que no requieren tolerancia) carecen
de tolerancia, y por tanto, no tienen residuo aceptable. Los
ingredientes de las nebulizaciones para moscas (piretrina y
butóxido del piperonilo) pueden utilizarse en las aves o en

Ciromacina Larvadex Ciba-Geigy 0.05, MBya NOb

Carvaril Sevin Unjan Carbide 5, MF, O, E 7
Clorpirifos Dursban Dow Chemical 0.05, FMBY; 1,E NO
Coumafos Co-Ral Bayvet 1, MBY O
Diclorvos Vapona Fermenta Animal Health 0.05, FMEBY NO
Dimetoato Cygon American Cyanamid 0.02, MFEBY O
Fention Baytex Bayvet 0.1, MFBY NO
Fenvalerato (un piretroide) Ectrin Fermenta Animal Health Pending NO
Malatión Malathion American Cyanamid 4, MBY, 0.1, E O
Metomil Malrin E.I. DuPont de Nemours OC NO
Naled Dibrom Chevron Chemical 0.05, FMBYE O
Permetrina (un piretroide) Ectiban, Atroban Coopers Animal Health 0.05, FMEBY NO
Propoxour Baygon Bayvet OC NO
Estirofos Rabon Fermenta Animal Health 0.75. F; 0.1, E NO
810 . Enfermedades de las aves
sus locales, sin que se necesite de algún intervalo entre el
tratamiento y el sacrificio o la obtención de los huevos.
Los insecticidas no se deben usar en aves ni en sus
casetas, sin que antes se lea con cuidado todas las precau-
ciones de la etiqueta. Habrá residuos ilegales de insecticidas
en los huevos y en la carne si se emplea algún insecticida que
no sea el correcto, o si las concentracioneso volúmenes son
incorrectos,o si el método de aplicación no es el apropiado. En
todo el tratamiento de las aves debe evitarse la contaminación
de los alimentos y del agua. Todos los huevos deben ser
colectados antes de empezar el tratamiento con insecticidas.
Se puede provocar sabores desagradablesen los huevos por
la contaminación directa de los cascarones.Debe haber ven-
tilación durante el espolvoreado,aspersióny la nebulización.
Puede haber residuos de pesticida en huevos o carne
por contaminantes presentes en el agua, cama o el suelo. De
manera ocasional, se han hallado organoclorados persis-
tentes (en particular DDT y dieldrín) en alimentos de aves,
con la producción de residuos ilegales. En algunos casos, se
han confiscado y destruido cuerpos de aves contamina-
dos después de ser procesados. La cantidad de residuos en
los huevos se aproxima a aquellos presentes en los alimen-
tos, y los huevos contaminados se continúan produciendo
mucho tiempo después de que cesa la ingestión del pestici-
da. Debido aque laEPAy la Food and Drug Administration
(FDA) se preocupan por la contaminación de alimentos por
pesticidas, sustancias químicas industriales (PCB) y toxinas
(aflatoxinas), se practica de manera regular la colección de
aves, carne y huevos de los anaqueles en el comercio para
efectuar análisis de laboratorio de residuos. Por tanto, los
fabricantes de alimentos sólo deben comprar ingredientes
libres de pesticidas, y los productores de aves no deben usar
ingredientes locales contaminados ni conservar a las aves
en un ambiente que se sabe está contaminado. Los fumigan-
tes de granos pueden ser peligrosos para los pollos. El grano
fumigado debe ser aireado ampliamente antes de proporcio-
narsecomo alimentoa lasaves.
Aplicación
Los laboriosos métodos de aplicación a aves individuales,
tales como el espolvoreado o la inmersión no son apropiados
para la producción avícola moderna. La clave para el éxito de
la aplicación de cualquier insecticida, y de obtener resulta-
dos de control que cubran las expectativas, es asegurar que
el insecticida se aplica de manera {jirecta al sitio en el cual
está situada la plaga. Si se está nebulizando a las aves, el
tratamiento debe cubrirlas por completo, y ellas deben tener
mojada la piel. Si se están tratando las casetas,deben tratarse
los sitios en los cuales se ubican las plagas para que el
control resulte adecuado. Los métodos preferidos para las
ponedoras enjauladas incluyen aspersión de alta presión
(125 [psi]) en el exterior de las jaulas. Pueden aprovecharse
otros tipos de equipo, pero si no se trata a las aves de manera
tal que se asegure la aplicación del insecticida/ascaricida a
la piel y plumas, el control no será aceptable.
Espolvoreado
Paralas casetasconvencionalesel polvo sepuedeaplicara
la cama. Puedenemplearsecajas para espolvorearsi se
conservaa las avesen camaconvencionalo en jaulas.Los
(Capítulo 32)
insecticidas diluidos se colocan en una caja de espolvoreo
poco profunda (7.5 cm), de más o menos 30 x 45 cm; se
destina una caja para cada 30 aves, o se coloca una caja en
cada jaula de colonias. Debido a que se requiere una
gran cantidad de cajas, se recurre pocas veces a este método
en las instalaciones avícolas modernas. La utilización de
espolvoreadores electrostáticos y otro equipo de aplicación
de polvo no se ha usado en la producción comercial de aves.
Aunque estos métodos actúan bien en pruebas de pequeña
escala, no han funcionado bien en casetas comerciales
grandes en los cuales los polvos no pueden penetrar las
plumas de las aves y el control es deficiente debido a la falta
de penetración a la piel.
Aspersión
Las aspersoras cilindricas ordinarias de aire comprimido
son satisfactorias, aunque lentas, para el tratamiento de
percheros y paredes, como también lo son las aspersoras
de mochila (con bombeo constante mientras se asperja), que
proporcionan una aspersión continua. Las aspersoras acti-
vadas por un motor eléctrico o de gasolina que origina
presiones de 125 psi y usan una pistola pulverizadora con
una boquilla de corriente sólida son mucho más rápidas y
eficientes..Cuandose llevan a cabo aspersiones en casetas,
es muy conveniente disponer de alta presión y salida de
volumen grande para asperjar en todas las grietas y hendi-
duras. Es necesario asegurarse que el nebulizador esté
equipado con un agitador o bomba de derivación para
garantizar una agitación constante, en particular si se em-
plean polvos humectantes. Dunning y colaboradores (15) Y
Arends (2), describen unidades de pulverización portátiles
que son sumamente adaptables y versátiles para utilizarse
en granjas de aves domésticas.
Rociadura"
Las máquinas eléctricas de rocío (nebulizadoras) son efica-
ces,rápidas y muchas veces ahorran wabajo. Estasmáquinas
se pueden usar con eficiencia para proporcionar nebuliza-
ción para las moscas.Las máquinas de rocío son aplicadores
concentrados y no usan las mismas mezclas que las asper-
soras ordinarias. Por lo general, emplean concentraciones
de S a 10 vecesmayores y de 1/3 a \/1 Ode volumen. Durante
todo el trabajo de rociadura, a menudo se debe agitar el
contenedor durante la aplicación para evitar que se asiente
el insecticida.
Tratamientos recomendados
Las recomendaciones y guías anuales para la utilización de
insecticidas se incluyen en el cuadro 32-1, además de la
información acerca de las limitaciones en el empleo de in-
formación nueva de etiquetas de EPA, se pueden obtener de
departamentos estatales de agricultura, oficinas de exten-
sión de cooperativas o de departamentos de entomología en
las universidades estatales de las principales regiones pro-
ductoras de aves en EVA.
 Parásitosexternosy plagas de las avesdomésticas. 811

PIOJOS

Son parásitos externos comunes de las aves. Pertenecen al

orden Mallophaga, los piojos masticadores, que se carac-
terimn por tener mandíbulas del tipo de masticación situadas
ventral mente en la cabeza, metamorfosis incompleta, au-
sencia de alas, cuerpo aplanado de modo dorsoventra!,
y antenas cortas con 3 a 5 segmentos. Se ha informado
de más de 40 especies en aves domésticas. Por fortuna,
en lo que se refiere al productor avícola, todas las diversas
especies de piojos de aves se controlan con los mis-
mos métodos. Varias especies de éstos, coexisten a menudo
en las aves.
La lista de piojos de las aves de Norteamérica es de
Emerson (18, 19), quien además incluye claves e ilustra-
ciones de piojos en gallinas y pavos. Hay muchas especies
de piojos de aves, pero sin embargo sólo se observan de
ordinario unas cuantas. Los piojos de las aves se pueden
encontrar por lo común en aves que no se producen de
manera comercial, o sea, que pueden encontrarse piojos
de gallina de Guinea en pollos y pavos si estas aves tienen
contacto fisico. A menudo, se hallan los piojos de pichón
en las aves domésticas, si éstos forman sus nidos por encima
de las aves. Puede determinarse la especie del piojo a
partir de las aves infestadas si se sospecha contaminación
cruzada de otra especie de ave. Si los piojos no están con-
trolados en ambas aves al mismo tiempo, fallará el programa
de control. Las especiesmás comunes de piojo se incluyen a
continuación.
/ /
Piojos del pollo:
Cuclotogasterheterographa,piojo de la cabezadel pollo
(figura 32-1).
Goniocotesgal/inae, piojo de la pelusa(figura 32-2).
Goniodesdissimilis, piojo pardoaviar.
Lipeuruscaponis,piojo del ala. Figura 32-1. Cuclotogasterheterographa, piojo de la cabeza
Menacanthusstramineus,piojo corporalaviar (tambiéndel de pollo. (USDA.)
pavo,gallina de Guinea).
Menoponga/linae, piojo del cañón de la pluma (también
en gallina de Guinea)(figura 32-3). Piojos del pichón:
Campanu/otesbidentatus compar, piojo del pichón pequeño.
Piojos del pavo: Co/umbico/a co/umbae, piojo delgado del pichón (figuras
Chelopistesmeleagridis,piojo grandedel pavo. 32-4 y 32-5).
Oxylipeuruspolytrapezius,piojo delgadodel pavo.
O. corpelentus(comúnen pavossilvestres). Los piojos se transfieren de una especie de ave hacia
otra si estos huéspedes están en contacto cercano. Sin em-
Piojos de la gallina de Guinea: bargo, se sabe que el piojo delgado del pichón se transmite
Goniodes numidae, piojo de la pluma de la gallina de entre huéspedes por medio de transmisión con la mosca
Guinea. hipoboscidea del pichón (Pseudolynchia canariensis) (33).
Lipeurus numidae,piojo delgadode la gallina de Guinea. Es probable que se establezcan sólo piojos incluidos en la
lista de huésped-parásito para cualquier especie de aves.
Piojos del pato y del ganso: Algunas especies de piojos se desarrollan en cualquier sitio
Anaticola anseris,piojo delgadodel ganso. en el que se críen aves domésticas, pero se encuentran con
A. crassicormis,piojo delgadodel pato. menor frecuencia en instalaciones de producción avícola
Trinotonanserinum,piojo del cuerpodel ganso. intensiva moderna. La pediculosis de las aves se diagnostica
1: auerauedulae.piojo grandedel pato. mediante el hallazgo de piojos del color de paja sobre la piel
 8 J2 . Enfermedades de las aves (Capitulo 32)

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Figura 32-2. Goniocotes, probablemente gallinae, piojo de '.';."

la pelusa. 20x. (Reis y Nobrega.) /

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Figura 32-4. Columbicola columbae, piojo delgado del pi-
chón. 42x. (Reis y Nobrega.)

o las plumas de las aves. Los piojos de las aves domésticas

. \ ,. varian en tamaño desde menos de l mm hasta más de 6 mm
de longitud. En aves silvestres se hallan insectos Mallopha-

--
ga de hasta 10 mm de longitud. Los piojos desarrollan la
~~~~ totalidad de su ciclo de vida en el huésped. Los huevos se
;~~ fijan a las plumas, a menudo en racimos, y requieren de 4 a
7 dias para eclosionar (figura 32-5). El ciclo total de
\~...::
. " \' vida tomó cerca de tres semanas para completarse, que
abarca 4 a 5 dias para la incubación y tres etapas de ninfa
\"
,t. de tres diascada una. Cada pareja de piojos puede producir

7)"
, (
;l( I
I - ---;
) (' (. " t
~
~ \
120 000 descendientes en unos cuantos meses. Su periodo
normal de vida es de varios meses, pero fuera de las aves
pueden permanecer vivos sólo 5 06 dias. Aunque los piojos
de las aves ordinariamente comen productos de las plumas,
\ '/'1~/"f;(
I¡~ )\\
Menacanthus stramineus es capaz de consumir sangre pun-
cionando los cañones de plumas blandas cerca de las bases
Figura 32-3. Menopon gallinae, piojo del cañón de la pluma y mordisqueando a través de las capas de cobertura de la
IKrin..r \ nrnnia niel

~
 Parásitosexternosy plagas de las avesdomésticas. 813
Figura 32-5. Huevos de Columbicola columbae, piojo del-
gado del pichón, en la base de una pluma. 48x. (Reis y
Nobrega.)
Originalmente se pensabaque la pediculosis intensa de
las aves se presentabadespuésde desnutrición y conducía a
pérdida de peso, así como a una producción baja. Hay
pruebas en conflicto acerca de estas hipótesis. Warren y co-
laboradores (46) Y Stockdale y Raun (44), no hallaron efecto
alguno en las gallinas ponedoras, aún después de una infes-
tación corporal de manera considerable intensa por pio-
jos. Edgar y King (16) concluyeron que las gallinas sin
piojos promediaban una producción de huevo de cerca al
11% mayor que las que estaban de manera moderada infes-
tadas. Gless y Raun (25) mostraron que un promedio de
23 000 piojos corporales de pollo por gallina reducían la
producción de huevo en 15 %. DeVaney (11, 12) demostró
reducción en la producción de huevo, peso de la gallina,
tamaño de la nidada e ingestión de alimentos, se correlacio-
na con poblaciones de piojos, cuando se compara a aves
infestadas con piojos con las no infestadas. Se requieren
estudios adicionales para cuantificar el efecto económico y
determinar las diferencias en efecto de acuerdo con la
especie de piojo implicada. Las líneas genéticas de pollos
también varían mucho en lo referente a la susceptibilidad al
piojo. Los factores de incubación (relacionados con aves
sin picos recortados) y la humedad relativa también pue-
den ser importantes para determinar las variaciones en
densidad de piojos corporales de pollo en las aves.
Los piojos no son altamente patógenos para las aves
maduras, pero los pollitos infestados por éstospueden morir.
Pruebas clínicas indican que los piojos pueden irritar las
terminaciones nerviosas, interfiriendo así con el reposo y el
sueño tan necesarios para los animales inmaduros. La pe-
diculosis a menudo se acomnaña de manifestaciones de
mala salud, tales como parasitismo interno, enfermedades
infecciosasy desnutrición,asícomo con sanidaddeficiente.
Se ha aislado el virus de la encefalomielitis equina de
M. stramineus, así como también la clamidia de la ornitosis
de Menopon gallinae y de ácaros en pollos y pavos. Sin
embargo, hay pocos datos que apoyen al hecho de que estos
piojos son en verdad importantes en la transmisión de
estos agentes en el campo.
Los pavos pueden estar infestados con el piojo común
del cuerpo del pollo (M. stramieneus), el gran piojo de pavo
(Chelopistes meleagridis) y el piojo delgado del pavo (Oxy-
lipeurus polytrapezius), que en ocasiones se halla en los
pavos silvestres. La crianza de pavos en confinamiento
estrecho y en locales no sanitarios, favorece más a los piojos
que los límites de manejo. Es importante que los machos y
hembras reproductores se examinen a menudo ya que los
parásitos pueden contribuir a la infertilidad. Un método
común para la introducción de piojos en unas instalaciones
no infestadas es por medio del uso de cajas de embarque
infestadas o cartones para transporte de huevo que se han
llevado a tal local. Se debe limpiar y desinfectar todo el
equipo empleado para transferir aves antes de utilizarse en
otra granja.
Control
Nunca debe permitirse que galliformes silvestres o do-
mésticas estén en contacto con parvadas de pollos. Los pio-
jos tienden a aumentar durante el otoño y el invierno, por lo
cual, se deben examinar con regularidad las parvadas para
detectar la posible presencia de piojos un mínimo de dos
veces por mes y tratarse en caso necesario. Sí ameritan
tratamiento, las aves deben recibirlo dos veces con un
intervalo de 7 a 10 días. Sólo se controla a las formas
maduras e ínmaduras ya que ninguna de las sustancias quí-
micas disponibles es ovicida (no matan a los huevos). La
repetición del tratamiento (segunda aspersión) es necesaria
para controlar los piojos que nacerán despuésdel tratamien-
to inicial. En todas las casetasavícolas, las plumas cargadas
de huevos continuarán como una fuente de reinfestación y
cuando el local se despuebla,debe completarse una limpieza
minuciosa. En muchos casos, la aspersión de las aves es
la mejor elección en la mayor parte de las operaciones
avícolas. La aspersión, cuando se lleva a cabo de manera
apropiada, aseguraque todas las aves en una casetase traten,
y con números grandes de aves es el medio más práctico
disponible en la actualidad. Debe tenerse cuidado cuando se
practican aspersiones en las aves, para tener la seguridad
de que cada ave sea tratada totalmente, ya que es común
que los piojos se desplacen del cuello hacia la cloaca cuan-
do las poblaciones son grandes. En parvadas de ponedoras
en jaula, es importante que se les examine con regularidad.
La vígilancia se efectúa medíante verificacíón aleatoria de
aves dos veces al mes, en toda la caseta. Al continuar
este procedimiento, se pueden observar infestaciones an-
tes de que la caseta total se infeste y puede establecerse
el control de 100 a 200 aves en vez de 60 000. Los piojos
de los pichones se pueden controlar usando los mis-
mos métodos y materiales que se emplean para las aves de
rnTT:l1 rnm"T"i:lI""
814 Enfermedades de las aves
CHINCHES
La t'amilia Cimicidae en el orden Hemiptera comprende a
varios parásitos chupadores de sangre de las aves. Estos
insectos son aplanados dorso ventral mente, y los adul-
tos miden de 2 a 5 mm de largo x 1.5 a 3 mm de ancho, con
pequeños restos de alas como cojinetes. Por tanto, tienen la
capacidad de trepar al interior de grietas y esconderse du-
rante el día. El color varía de acuerdo con la especiede pardo
a amarillo o rojo. La parte bucal perforadora-chupadora, o
pico, se ubica muy por delante de la cabeza y es articulada,
plegándose por debajo de ésta y parte del tórax cuando no
se usa. Las glándulas pestilentes proporcionan el olor desa-
gradable común de las chinches y sus alrededores. Si son
atacadas por abundantes insectos, las aves jóvenes pueden
volverse anémicas. De ordinario, despuésde las mordeduras
hay hinchazón y prurito ocasionados por la inyección de
saliva al interior de la herida.
Chinche común
El más generalizado de estos insectos es la chinche común
(Cimex lectularius) (figura 32-6), que ataca a la mayor parte
de los mamiferos, incluyendo al ser humano y a las aves. Es
más frecuente en climas templados y subtropicales e invade
con intensidad las casetasde las aves y los palomares.
La chinche hembra pone varios huevos por dia en las
grietas, hasta que se han depositado cerca de 200. Depen-
diendo de la temperatura, los huevos germinan en 4 a
20 dias, y son seguidos por cinco etapasde ninfas, las cuales
se alimentan en cada etapa y se ocultan en las grietas para
digerir su comida de sangre y mudar sus pieles. Del naci-
miento del huevo hasta la edad adulta se requieren de I a 3
meses. Las ninfas pueden tolerar inanición por casi 70 dias,
mientras que las adultas viven sin alimento durante 1 a
12 meses, dependiendo de la temperatura. Su alimentación
suele efectuarse durante la noche, y los insectos quedan
pletóricos en 10 minutos. La presencia de cantidades abun-
Figura 32-6. CimexJectuJarius,
chinchede cama común.
(USDA.)
(Capítulo32)
dantesde chinchespuedentener un impacto intensoen la
producciónavícola.Seha observadoque en las casetasde
reproductorasinfestadashay dismínuciónen la producción
de huevo, aumentoen la ingestiónde alimentos y valor
máximode producciónmásbajo.
En los trópicosy subtrópicos,susparientescercanas,
C. hemipterusy C. boueti, también atacana las aves.La
C. columbariusatacapichonesen Europa.
Chinche de las aves
Es la chinche más importante en las aves domésticas (Hae-
motosiphon modoru), también llamada chinche del pollo
mexicano, insecto de adobe o coruco. Se presenta en el sur
y oeste de EUA y en América Central, y se ha localizado en
nidos de cóndor de California, en el gran búho cornudo de
Oklahoma y en el pavo de Nuevo México y Arizona. Tam-
bién ataca al ser humano.
La chinche de la golondrina (Oeciacus vicarius) está
comúnmente en nidos de golondrinas (en particular golon-
drinas de graneros) y puede propagarse hacia aves y seres
humanos.
En ocasiones pueden hallarse otras chinches cimícidas
en aves domésticas en diversos paísesfuera de EUA. Ornit-
hocoris toledoi es una plaga de aves sudamericanas conoci-
das como chinche de gallina brasileña; O. pallidus, otra
especiesudamericana, se ha encontrado en pollos en Florida
y Georgia.
Chinche asesina
La familia Reduviidae del orden Hemiptera incluye muchas
chinches predadoras, pero unos cuantos conocidos
como chinches con nariz de cono son plagas chupadoras de
sangre menores de las aves domésticas (figura 32-7).
El cuerpo tiene forma cilindrica, y la cabeza estrecha
sostiene un pico sólido que forma una curva hacia atrás, al
interior de un surco en el prosterno. Son más grandes que
las verdaderas chinches (de hasta 25 rnm de longitud) y
tienen alas bien desarrolladas; por otra parte, su morfologia,
ciclo de vida y conducta, son un tanto similares. Las especies
de chinches redúvidas que se han comunicado que atacan
aves en EUA, incluyen la nariz de cono chupador de sangre
(Triatoma sanguisuga) (Mariland, Florida, California, Te-
xas) y el Ilariz de cono chupador de sangre occidental
(T protracta) (Utah, California) (figura 32-7). Se halló en
Kansas que T sanguisuga aloja al virus de la encefalomie-
litis equina, encontrándose infecciones virales naturales en
pichones y faisanes.
Control
El tratamiento se debe dirigir hacia los sitios de ocultamien-
to de las chinches durante el dia en grietas y hendiduras de
paredes y pisos y bajo percheros, nidos y comederos. La
aspersión de las aves también será útil si la infestación es
grande. En una casetainfestada con chinches será necesario
tratarla y limpiar todo su contenido. Se requiere una sustan-
cia quimica residual en combinación con un fumigante para
desplazar con agua a presión a los insectos de sus sitios de
escondite y proporcionar control.
 Parásitosexternosy plagas de las avesdomésticas. 8 J5

de manera considerable dependiendo de factores del tipo de

temperatura, humedad, exposición y disponibilidad de
huésped. Las aves que retornan a antiguas guaridas, pueden
infestarse con pulgas que han permanecido latentes durante
periodos prolongados. Se han encontrado múltiples especies
de pulgas en las aves, pero sólo son importantes tres de seis
especiesinformadas en aves de corral en Norteamérica. Para
identificar las pulgas y sus datos de distribución, véase a Fox
(20) y Hubbard (31).

Pulgas de la cabeza

Esta pulga (Echidnophaga ga//inacea) (figura 32-8) se

encuentra con mayor frecuencia en el sur de EUA, aun-
que en ocasiones se presenta tan al norte como Nueva York.
Las adultas suelen fijarse a la piel de la cabeza, a veces en
grupos de hasta 100 o más. Las partes bucales están incrus-
tadas de manera profunda en la piel, por lo cual son dificiles
de desalojar. Esta pulga es singular entre las pulgas de las
aves, debido a que las adultas se vuelven parásitos sesiles y,
de ordinario, permanecen fijos durante días o semanas.
Las hembras adultas expulsan con fuerza sus huevos, de ma-
Figura 32-7. Triatoma, probablemente lectularia, chinche neratal que alcanzan la cama circundante (figura 32-8). Se
asesinacon narizde cono.(USDA.) ha comunicadoE. ga//inacea en aveshuéspedes(pollos, pavos,
pichones,mirlos, azulejos,halcones,lechuzas,faisanes,codor-
niz, gorriones)asícomoqI mamíferos(humanos,caballos,ganado
bovino, cerdos, perros, zorros, gatos, tejones, coyotes, ve-
PULGAS nados, ardillas, linces, ratones, zarigüeyas, conejos, ratas,
cacomixtles, zorrillos).
Esta pulga no transmite agentes de enfermedades in-
Las pulgas (orden Siphonaptera) son parásitos en la edad fecciosas a los pollos; sin embargo, la irritación y la pérdida
adulta, pero que viven libremente como larvas. Los adultos de sangre pueden lesionar de manera grave a las aves, en
varían de tamafto de 1.5 a 5 mm y poseen un cuerpo recio especial a las jóvenes en quienes puede provocar la muerte.
comprímido de manera lateral, partes bucales perforadoras- La producción disminuye en aves de más edad. La rickettsia
succionadoras, antenas cortas en surcos y patas largas que ocasiona el tifo endémico humano (murino), ha sido
adaptadaspara saltar. Pasanpor una metamorfosis total, con transmitida de modo experimentalde ratas infectadasa
larvas que carecen de piernas y que son similares a gusanos cobayos a través de las pulgas de la cabeza, lo que indi-
y pupas en finos capullos. ca una posible importancia de este parásito en salud pública.
Las pulgas tienen color de pardo a negro, y chupan
sangre de diversas especies de huéspedes. Son de distribu-
ción cosmopolita, aunquemás abundantesen climas templados
y calientes. Las hembras depositan varios huevos esféri-
cos blancoscada día, que ruedanseparándose del huésped
hacia la cama circundante, donde incuban. La humedad y la
temperatura caliente son esencialespara el desarrollo ulterior.
En 1 a 2 semanaslos huevos eclosionan, liberando pequeftas
larvas en forma de gusano que se alimentan principalmente de
heces de mosca y sangre especializada liberada por las
moscas hembra para asegurarle alimento a las larvas en
desarrollo.
Las larvas por completo crecidas comienzan a tejer
capullos asedados, entrelazando los hilos con diversas par-
tículas de polvo y suciedad. La etapa de pupa inactiva varía
de una semana a varios meses, dependiendo de la tempera-
tura. Al surgir de los capullos de las pupas, las pulgas
jóvenes buscan un huésped, succionan sangre y están lis-
tas para reproducirse en unos cuantos días. Las pulgas in-
maduras pueden vivir durante semanas o meses sin
alimento. Las pulgas adultas además pueden vivir durante
semanassin alimentarse, pero viven de muchos meses a un Figura 32-8. Echidnophaga gallinacea, pulga de la cabeza.
afto cuando disponen de huéspedes.Su ciclo de vida fluctúa (USDA.)
816 . Enfermedades de las aves
Pulga europea del pollo
Se ha informado de esta pulga (Ceratophyllus gallinae)
(figura 32-9) en Maine, Masachusets, Conecticut, Nueva
York, Delaware, Michigan y Iowa. Sin duda, tiene una
distribución mucho más amplia. Los huéspedes abarcan
pollos, pichones, mirlos, gorriones y golondrinas de árbol,
así como al ser humano, perros, ardillas y ratas. Esta pulga
permanece en las aves sólo un tiempo suficientemente largo
como para alimentarse, mientras que sus etapas inmaduras
se desarrolla en nidos y en otros ambientes.
Pulga de la gallina occidental
Seha informado de manera principal de la pulga de la gallina
occidental (Ceratophyllus niger) en la costadel Pacífico y norte
hastaAlberta. Puedeatacara diversasavesy mamíferos inclu-
yendo pollos, pavos, cormoranes,gaviotas, urracas,gorriones
y pájaros carpinteros, así como al ser humano, ratonesy ratas.
Se asemeja a C. gallinae en cuanto a aspecto y biología.
Otras
La pulga del gato (Ctenocephalidesfelis) se ha encontrado
como plaga en casetas avicolas. La mayor parte de estas
granjas usan gatos como programa de control de roedores y
aparentemente esos felinos introducen las pulgas en el local,
y luego se desplazan hacia las aves. Otras plagas son acci-
dentales, tales como Orchopeas howardii, que de ordinario
se hallan en ardillas. De manera similar, la pulga humana
(Pulex irritans) ataca en ocasiones a las aves.
Control
Las medidas de control más importantes son la eliminación
de la cama infestada y la aspersión exhaustiva en todo el
local para matar a las pulgas inmaduras. Debe colocarse
cama nueva en la casetay tratarla para matar pulgas adultas
en las aves y aquellas que caen al piso. En Escocia, prue-
bas efectuadas han mostrado que se puede controlar a
C. ga//inae con el uso del piretroide permetrina como una
aspersión aO.125 aO.25% para cajas nidos y para cama (45).
Figura 32-9. Ceratophy/lus ga/linae, pulga europea del po-
lio (Reis y Nobrega.)
(Capítulo32)
Las aves domésticas, perros, gatos y ratas deben some-
terse a estudios de detección, por posibles accesos por
debajo de las instalaciones, ya que pueden servir para per-
petuar invaciones de pulgas. La luz solar, el tiempo caliente
seco, la humedad excesiva y el congelamiento, impiden el
desarrollo de las pulgas.
ESCARABAJOS
Estos coleópteros (orden Coleoptera) poseen partes bucal es
masticadoras y dos pares de alas; el primer par modificado
como alas córneas cubre al segundo par plegado por debajo
de la cobertura, excepto durante el vuelo. Presentan una
metamorfosis completa, con una etapa de larva seguida por
una etapa de pupa en reposo. No hay escarabajos que sean
parásitos verdaderos de las aves, pero unos cuantos de ellos
pueden alimentarse a veces de piel viva. Las aves se alimen-
tarán de los escarabajos que encuentren en la cama o en la
zona, proporcionándose asi una oportunidad para la inges-
tión de los parásitos o desechos relacionados con los esca-
rabajos. Los siguientes platelmintos se pueden transmitir
por medio de escarabajos: Rail/ietina cestici//us, R. magni-
numida, Choanotaenia infundibu/um, Hymeno/epis cario-
ca, H. diminuta y H. cantaniana (véase capitulo 33 para
nexos especificos huésped-parásito). Los escarabajos oscu-
ros han demostrado ser reservorios o portadores mecánicos
de una cantidad de patógenos incluyendo Aspergillus, Es-
cherichia, Salmonella, Streptococcus y de los virus que
originan la enfermedad de Marek en la infección de la bolsa
de Fabricio (7). Estos escarabajostambién sirven como una
fuente alternativa de alimento para los pollitos y pavipollos,
aumentando la posibilidad de enfermedad en las aves, asi
como de un menor desempeño. Han aumentado los probfe-
mas por parásitos internos en la producción de pavos de
engorda, y el huésped intermediario/vector de estos parási-
tos es el escarabajo oscuro. El aislamiento de Styrofoam,
que se usa para recubrir las casetas, puede ser invadido
por diversas especies de escarabajos (gusanos de los ali-
mentos menores o amarillos y derméstides) y los intensos
daños causados, particularmente de las áreas del techo,
requieren reparación costosa (21).
Escarabajo oscuro o gusano menor
de los alimentos
Los escarabajos oscuros son insectos cosmopolitas que
infestan los locales avícolas en todo el mundo. Los escara-
bajos viven en la cama, donde se nutren del alimento
desparramado por las aves, estiércol y aves muertas o mo-
ribundas. El ciclo vital de los escarabajos oscuros (figura
32-10) es de 1 a 3 meses para el desarrollo de la larva y
los adultos pueden vivir por un año (21). Los escarabajos
oscuros son pequeños (0.5 cm) y pueden verse con mayor
facilidad debajo de los comederos o a lo largo de las paredes
de la caseta.Las larvas tienen aspecto de gusanos y evitan la
luz. Debe tenerse en cuenta que se encontrarán otros tipos de
escarabajos en la cama además de los escaraba.jososcuros.
Las otras especies de escarabajos son insectos benéficos,
 Parásitosexternosy plagas de las avesdomésticas. 8J7
"
\ manera tan extensa que el edificio se ha colapsado.
/ Si/pha thoracica, S. opaca, Necrophorus ivestigator y,
Adulto (de más
de dos años)
Figura 32-10. Ciclo de vida del escarabajo oscuro.
tales como histéridas y estafilínidas, y no deben confundirse
con el escarabajo de la cama.
Los escarabajos dentro de un local avícola pueden
encontrarse en cantidades de hasta 1000/m2. Son impor-
tantes para la industria avícola como posibles vectores de
enfermedad, por daño al material de aislamiento y como
plagas. Geden y Axtell (21) comunicaron que sólo los
adultos y las larvas en etapas finales por íniciar la formación
de pupas, formaban túneles en el material de aislamiento y
que la actividad trepadora se llevaba a cabo durante la
noche. Los escarabajos pueden hallarse en toda la caseta;
los huevos, larvas, pupas y adultos están en la cama y en el
suelo. Debido a la capacidad que tienen los escarabajospara
utilizar muchos nichos en las casetas, es dificil lograr el
control por medio de un procedimiento simple.
Otros
El gusano amarillo de los alimentos (Tenebrio molitor) se
encuentra de ordinario consumiendo productos de granos
almacenados en graneros, almacenes, panaderías y tiendas
de alimentos. Los escarabajos adultos son de color pardo a
negro brillante y miden alrededor de 15 mm de longitud.
Las larvas amarillas (gusanos de harina, alimentos o de
salvado) son seres en forma de gusanos cilíndricos, lisos,
de hasta 30 mm de longitud. Pueden infestar nidos de galli-
nas, atacando de manera principal los pies, donde la pérdida
de piel puede causar una hemorragia intensa. Se ha consta-
tado que estas larvas erosionan la piel de pichones jóvenes;
otras larvas de escarabajos vinculados con el gusano de los
alimentos pueden ocasionar daños similares.
El escarabajo de despensa (Dermestes lardarius) y
especiesrelacionadas (D. maculatus) de ordinario destruyen
productos de granos y carnes almacenados (en especial
jamón y tocino) y se alimentan de pellejos, cueros, pieles,
muestras de museo o materia animal en deterioro (en espe-
cial excremento de pichones acumulado en palomares). El
adulto es negro y mide cerca de 7 mm de longitud; la mitad
basal de cada cubierta de las alas es de color amarillo
pardusco, cruzada por una banda con tres manchas negras.
Las larvas miden hasta 12 mm de longitud, son de color pardo
oscuro por encima, grises por debajo y están recubiertas por
pelos pardos. Las larvas pueden atacar la piel de pichones
anidados.Dermestesmacu/atus ha surgido como un problema
en locales de postura elevados en los cuales se usa estiér-
col en fosas profundas. Los escarabajos se alimentan de
aves muertas, plumas y en las fosas. Este escarabajo también
perfora túneles en el material de aislamiento cuando busca
sitios para la formación de pupas; además del aislamiento
también penetra en la propia estructura. En algunos casos,
los escarabajoshan formado túneles en vigas de soporte de
posiblemente otras especies de la familia de escarabajos
Si/phidae (escarabajos de carroña) también se desarrollan
en el excremento de pichones. Se ha informado que las
larvas, que son de color negro y miden más de 15 mm de
longitud, invaden la piel del pichón; las heridas producidas
pueden infestarse secundariamente con larvas de mosca.
Control
Por lo general, tienen poco valor los intentos por controlar
a los escarabajos en los grupos de aves, pero es necesario
controlarlos en los locales de aves confinadas en gran escala.
No debe permitirse que los granos y los alimentos almace-
nados se infesten con insectos; el material infestado debe
fumigarse.
El control de los gusanos menores de los alimentos y
de los escarabajos ocultos, debe ser parte de un procedi-
miento integrado que utiliza todos los métodos posibles para
tratar la población. Cualquier estrategia de control que se
elija debe tomar en cuenta que habrá una cantidad de hue-
vos, larvas, pupas y adultos en el suelo y en las paredes del
local. Estasetapasde vida no entrarán en contacto inmediato
con un insecticida, y si el que es elegido no tiene una vida
residual larga, no durará mucho el control de los escaraba-
jos. El mejor procedimiento de control consiste en limpiar
cada local después de cada parvada; sin embargo, debido al
costo de preparar el suelo y la mano de obra, esta práctica
se efectúa pocas veces. Otro procedimiento consiste en
utilizar tratamientos programados con insecticidas con cui-
dado. Las casetasdeben tratarse con un insecticida de inme-
diato después de que se retira un lote de aves. Si el
tratamiento se demora, alguna cantidad de escarabajos se
desplazará hacia áreas inaccesibles de la caseta y los insec-
ticidas no entrarán en contacto con ellos. Los postes y vigas
de soporte y las abrazaderas se pueden tratar para que
sirvan de barrera para los escarabajos. En la actualidad, no
existe algún insecticida único que sea la mejor elección para
el tratamiento cuando se retira un lote de aves; es aceptable
cualquiera de los productos registrados en la actualidad. Para
vigilar la población de escarabajos en el local, puede usarse
una trampa de tubo (2). Examinándose cada semana las
trampas se puede determinar la tendencia de la población.
El escarabajo oscuro no tolera las temperaturas por
debajo de 4.5 °C aproximadamente. Si la temperatura del
aire es interior, el local debe abrirse ampliamente al limpiar-
se permitiéndose que la temperatura de la cama descienda
tantocomo seaposible.Medianteel empleode controlesde
los cultivos, temperatura baja, programas de limpieza y
sustancias químicas, las poblaciones de escarabajos pueden
manejarsey conservarsepor deba.iode valores pel:judiciales.
818 . Ef!fermedades
delasaves
MOSCAS Y MOSQUITOS
El orden Diptera comprende varias familias cuyos miem-
bros fastidian o succionan sangre de aves así como de
mamíferos. Todos los dípteros tienen dos alas en la etapa
adulta (con excepción de las formas degeneradas sin
alas) y pasan por una metamorfosis completa incluyendo
una larva como gusano y una etapa de reposo de ninfa o
pupa. La constitución bucal del adulto es de los tipos perfo-
ración-succión o esponjado. La naturaleza intermitente
de su alimentación y su extensa área de vuelo hace que las
moscas adultas constituyan vectores ideales de enfermedad.
Ciertas especies se desarrollan en excrementos de aves y
pueden ser tan abundantes como para crear un problema de
salud pública. Para identificación e información acerca
de moscas relacionadas con excrementos, véase Axtell (6).
Mosquitos
Aunque los mosquitos no son tan importantes para las aves
como para el ser humano y otros mamíferos, muchas espe-
cies se alimentan de aves y transmiten enfermedad. Se han
descrito cerca de 140 especies en Norteamérica; se sabe que
varias de éstas succionan sangre de las aves.
La mayor parte de las especiesde mosquitos tiene cerca
de 5 mm de longitud, y las alas tienen un aspecto venoso y
escamoso característico. Las patas y el abdomen son largos
y delgados, y la hembra dispone de una estructura bucal para
perforar la piel. El macho no succiona sangre, sino que se
alimenta de jugos de plantas, néctar y otros líquidos. Los
mosquitos depositan huevos en acumulaciones de agua,
suelo húmedo o superficies sujetas a inundación. Las etapas
de larva y ninfa se desarrollan en el agua, con emergencia de
las formas adultas de las pupas o ninfas para copular y
buscar un huésped. En climas cálidos, el ciclo de vida se
completa en cerca de 7 a 14 días. Los adultos son más activos
en los días tranquilos, en especial hacia el anochecer y
durante la noche.
Las instalaciones de producción avícola que utilizan
estanques para transformación de desechos, pueden tener
problemas de críaderos de mosquitos en ellos si no se
conservan de manera apropiada. Los estanquesdeben tener
bordes profundos que estén libres de vegetación junto a las
orillas, y ser relativamente profundos para proporcionar el
ambiente idóneo para la descomposición aerobia del dese-
cho. Si hay problemasde criaderosde mosquitosy el
estanque requiere tratamiento químico, el Dursban sería la
sustancia química preferida.
Los mosquitos pueden atacar a las aves en números
densos. Psorophora confinnis originó la muerte de muchos
pollos en Florída. El mosquito café o del sur (Culex quin-
quefasciatus) se encontró en cantidades densas en casetas
de Alabama, y sus ataquescontra las aves parecieron reducir
la producción de huevo. El mosquito de la encefalitis en el
occidente de EVA (Culex tarsalis) muestra una preferencia
de huésped por lás aves, incluyendo pollos. Se han hallado
otras especies de mosquitos que portan y transmiten agentes
virales de la encefalitis equina del este (EEE), encefalitis
de San Luis (ESL) y encefalitis equina del oeste (EEO).
Reeves (41) revisó los reservoríos del virus aviario y los
(Capítulo 32)
vectores de mosquitos y su relación con la enfermedad
humana. El poxvirus de las aves lo transmiten Aedes stimu-
lans, A. aegypti, A. vexans y muchas especies de jejenes
mordedores culicoides. A. stimulans puede alojar al virus
durante dos días, mientras queA. vexans puede infectar aves
hasta 39 días después de contraer el virus de viruela y de
pichón. Muchas veces, se instituyen programas de vacuna-
ción contra la viruela aviar durante las estaciones en las
cuales se esperan poblaciones densas de mosquitos.
Control
El mejor control es la prevención del desarrollo del mosqui-
to. Deben examinarse todas las zonas de agua que puedan
producir mosquitos incluyendo pantanos, lagunas, charcos
y contenedores llenos de agua de todos los tipos. La pro-
ducción de mosquitos se puede interrumpir eliminando
estos contenedores, cubriendo las cisternas y los barriles de
agua, y liberando los márgenes de piscinas y estanques
de vegetación emergente utilizando operaciones de drenaje,
y rellenando las áreas bajas que' acumulen agua.
En el caso de aves confinadas, los mosquitos que se
posan sobre las superficies interiores y exteriores del local
pueden matarse con depósitos de insecticidas residuales del
tipo recomendado para el control de moscas. Las aves en
casetasabiertas o en corrales son más dificiles de proteger
de los mosquitos. Pueden nebulizarse piretrinas en casetas
o en corrales para provocar la muerte rápida de mos-
quitos en un brote, pero el control no durará más de unas
cuantas horas. Las nebulizaciones residuales se pueden
aplicar a las superficies exteriores de los edificios o en ex-
teriores a la vegetación de la cual se excluye a las aves.
De ser necesario, pueden destruirse las áreas de crianza de
las larvas con el uso de químicos registrados, agentesbioló-
gicos de control que han mostrado ser eficaces.
El tratamiento de áreas con insecticidas resulta riesgo-
so ya que se puede contaIninar el agua y matar a la vida
silvestre y a los peces. En muchos estados de EVA, es
necesario obtener un permiso para tratar corrientes y depó-
sitos de drenaje de estanques; así como consultar a las
autoridades en control de mosquitos y de salud pública local
para obtener información actualizada antes del uso exterior
de pesticidas. De ordinario, se requiere la promoción del
control de mosquitos ante la comunidad, ya que las fuentes
de agua pueden encontrarse alejadas de la granja avícola.
Jejenes picadores
Se ha informado de cerca de 35 especies de Culicoides
(familia Ceratopoginidae) o jejenes picadores, punkies o
no-see-ums en Norteamérica y muchas atacan aves y ma-
miferos. Son en extremo pequeños, aunque se observan
fácilmente como puntitos negruzcos que se mueven sobre
la piel. En Virginia se han obtenido cerca de 20 especies a
partir de gallineros o se han encontrado en pollos y pavos;
C. obsoletus, C. furens, C. sanguisuga y C. crepuscularis
fueron los más abundantes. El agente de la sinovitis infec-
ciosa aviar permanecevivo en C. variipennis durante cuando
menos 24 horas, pero no se ha comprobado transmisión
por mordeduras en alguna especie culicoide. Algunas espe-
cies pueden actuar como huéspedes intermediarios para
 Parásitos externos y plagas de las aves domésticas.
Haemoproteusnettionis, protozoario sanguíneode patos
domesticadosen Canadá.Los jejenes culicoides han sido
incriminadosen la transmisiónde la viruela de los pavos.
Control
El control de las moscas negras picadoras es muy dificil.
Pasan a través de las telas de alambre ordinarias, pero
aquellas tratadas con solución de malatión a 6% los han
matado por periodos mayores de tres semanas.La nebuliza-
ción con rocíos para mosquitos o moscas puede aliviar el
problema. Los depósitos residuales aplicados para el con-
trol de moscas también ayudarán. Como los hábitats donde
se desarrollan estas especies son tan variables, es dificil, y
a menudo impráctico, usar medidas para reducción de su
origen. Sin embargo, un área que se ha convertido en zona
de crianza cerca de locales avlcolas son los estanques con-
trolados de manera inapropiada. En muchos casosse pueden
controlar las moscas negras conservando los estanques de
manera apropiada en estos sitios.
Moscas negras
A las moscas negras (familia Simu/iidae) (figura 32-11)
también se les conoce como jejenes del pavo o del búfalo.
Son de tamaño similar a los mosquitos, pero son oscuros,
cortos, regordetes y con jiba dorsal, con patas cortas; las
venas de las alas son distintivas. Se ha informado que más de
20 especies atacan a las aves domésticas en Norteamérica.
De ordinario, succionan sangre durante el día y pueden
provocar lesiones graves al ser humano y al ganado bovino;
en números densos sobre las aves pueden ocasionar anemia
intensa. Asimismo, transmiten ciertos protozoarios sanguí-
neos pertenecientes al género Leucocytozoon.
Las áreas de producción de moscas negras están res-
tringidas al agua corriente como riachuelos, arroyos o fuen-
tes de irrigación y sistemas de drenaje. Depositan sus huevos
sobre rocas, pedazos de madera o vegetación flotante o
los dejan caer en las corrientes. Pueden incubar en unos
cuantos días, pero algunos permanecen durante todo el
verano o aun hasta la siguiente primavera. Las larvas se fijan a
las rocas u otros objetos y alcanzan la etapa de ninfa después
de 3 a 10 semanas, la cual también se desarrolla debajo del
agua, con duración de unos cuantos días a una semana o
más. Las adultas de algunas especies emergen durante la
primavera, otras en el verano o tempranamente en el otoño;
varias especies pueden viajar varios kilómetros para encon-
trar harina de sangre. Durante el invierno se desarrollan las
etapasde huevos o larvas. La mayor parte de las especiesde
zonas templadas tienen una generación al año.
Los simúlidos son más problemáticos en la parte norte
de la zona templada y la subártica, pero se encuentran
algunas especies importantes en los trópicos. Los informes
en EVA proceden desde finales del último siglo, cuando se
notaron jejenes de búfalo abundantemente sobre aves de
corral forzando a las gallinas y pavas ponedoras a abandonar
sus nidos. Se ha informado que Simu/ium bracteatum atacó
de manera mortal a gansitos, y que otra especie de Simu/ium
provocó pérdidas de pollos y pavos en Canadá. Se encontró
que S. jenningsi y S. s/ossonae atacaron pavos en Virginia
a una distancia tan lejana como de 24 km de sus lugares de
81
Figura 32-11. Moscanegra.familiaSimuliidae.(Travis.
crianza. En Kansas se registraron pérdidas de huevo de 50%
en ocho días cuando las gallinas fueron atacadaspor eljején
del pollo (S. meridionae).
La transmisión de enfermedades por medio de moscas
negras a las aves de corral la demostraron por primera vez
en Nebraska, donde S. occidentale transmitió Leucocyto-
zoon smithi, un protozoario sanguíneo de los pavos. Se ha
hallado que muchas otras especies de moscas negras trans-
miten especiesde Leucocytozzon a aves de corral. S. venus-
tum transmite L. simondi a patos domésticos y silvestres en
Michigan, mientras que en Canadá este microorganismo lo
transmiten a los patos, S. croxtoni, S. euryadminiculum y
S. rugglesi. S. slossonae y S. congareenarum son vectores
de especies de Leucocytozoon a pavos en Carolina del Sur.
Noblet y colaboradores (40) mostraron diferencias en inci-
dencia estacional, en cuanto a transmisión y hábitos de
vectores de las moscas negras relacionados con L. smithi en
pavos en las llanuras de la costa y áreas de lomas arenosas
de Carolina del Sur. No obstante, esta información pasó
inadvertida al seleccionar la ubicación de una nueva indus-
tria de pavos, y los brotes de la enfermedad ocasionaron
pérdidas financieras muy grandes a una compañía avícola
importante. Anderson (1) descubrió que seis especies de
moscas negras en Canadá transmitieron la microfilaria san-
guínea del nematodo Ornithofilaria fallinsensis a patos
domésticos y silvestres. Los pavos no se producen de ma-
nera comercial ya en esas localidades.
Control
El control es dificil ya que estas plagas se desarrollan en
corrientes de agua, muchas veces a cierta distancia de la
granja avícola, donde el tratamiento con insecticidas puede
ser perjudicial para los peces. Se obtuvo éxito en la reduc-
ción de poblaciones de larvas y después de moscas negras
adultas (sin muerte de los peces) en corrientes infestadas tra-
tadas cada mes con helicópteros, con el uso de gránulos de
temefós a 2%. Se han desarrollado programas de control
de amplia área con el empleo de agentes de control bioló-
gico como Bacillus thuringiensis, variedad israelenis (Bti).
Estos programas comprenden el tratamiento cada semana
en todas las áreasde crianza en una zona geográfica definida.
Las medidas recomendadaspara el control del mosquito, así
 820 . Enfermedades de las aves (Capítulo 32)

como las precaucionespara la contaminacióndel aguacon

pesticidas,también son pertinentespara el control de las
moscasnegras. '", ~ -:¡?~:o~

Mosca doméstica y sus variedades

relacionadas
Las moscas no mordedoras producidas en granjas avícolas
representan un problema de salud y sanidad para el produc-
tor y sus vecinos. La presión pública contra las empresas ~~~:::s;~:.;o::::;,~-
-r-=-~

avícolas puede forzar a los productores a mudarse o a "\ --'- ~¡

abandonar el negocio si no se controlan las moscas, olores --

o plumas en el ambiente. Las granjas avícolas modernas de ~
~
..
actividad intensiva ocasionan una tremenda cantidad de es-
tiércol, que debe tratarse de manera apropiada para asegurar
que no sea atractivo para crianza de moscas o que originen
problemas de olor.
La ubicación de los locales avícolas y de las áreas de ¡- -, -J--:r1
desecho de estiércol deben ser planeadas con cuidado para
evitar que se provoquen problemas de suciedad con las
moscas. La industria avícola en su totalidad tiene una parti-
cipación importante en la responsabilidad comunitaria para
CI
controlar moscas en áreas suburbanas y urbanas. Muchos
productores de aves de corral han padecido desastresfinan- Figura 32-12. Musca domestica, mosca doméstica adulta y
cieros al desarrollarse nuevas zonas residenciales en locali- larvas con adelgazamiento gradual liso. (Coop Ext, Univ
zaciones antes suburbanas en las cuales habían construido Calif.)
sus instalaciones. En muchas regiones, la actividad legisla-
tiva estatal y de los condados, ha reforzado los códigos de
salud pública y se han puesto en vigor reglamentos locales, pueblos y ciudades. Otras moscas de la suciedad sobreviven
los cuales ordenan cerrar las granjas avícolas si se encuen- a los vientos del norte mediante hibernación y periodos de
tran en su propiedad fuentes no controladas de moscas. Las latencia de adultos o en etapas inmaduras.
asociacionesavícolas han ayudado a elaborar la legislación y Se han incriminado a las moscas como vectores de
el control de unos cuantos productores descuidados que han múltiples enfermedades gastrointestinales de mamíferos,
permitido que se desarrollen problemas de salud pública.
Las moscas comunes no mordedoras en las granjas
avícolas en EVA abarcan la mosca doméstica (Musca do-
mestica) (figura 32-12); especies de Fannia (figura 32-13)
incluyendo la mosca domésticapequeña(Fannia canicularis),
la mosca costera (F femoralis) y la mosca de las letrinas
(F scalaris); la falsa mosca del establo (Muscina stabu-
fans); varias especies de moscardas (Calliphoridae); y la
mosca de la carne (Sarcophagidae). Las llamadas moscas
de la suciedad son un problema de las granjas avícolas de
todo el mundo, con participación de muchas otras espe-
cies de Musca, otros géneros, y Calliphoridae y Sarcopha-
gidae nativos. Loomis y colaboradores (38) dieron a
conocer la identificación de moscas mordedoras y no mor-
dedoras, y notas acerca de su biología. Axtell (6), por su
parte, preparó una monografia acerca de la biología y con-
<::.~~:~~~~~::~.~:::;

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trol de la mosca. :.,,' "

Las moscas de la suciedad ponen huevos en estiércol
(algunas sarcofágidas depositan larvas vivas), en alimentos
húmedos derramados, o en cadáveres de aves. Durante el
tiempo cálido, la mosca doméstica puede completar su ciclo
de vida en 8 días, pero en climas más fríos puede requerir
más de seis semanas.Las larvas (gusanos) se desarrollan en
estiércol húmedo y luego se desplazan hacia áreasmás secas
para la formación de ninfas. La mosca doméstica no tiene
periodo de latencia y sobrevive los inviernos del norte
mediante el desarrollo lento en locaciones internas calien- Figura 32-13. Especie de Fannia adulta y larva espinosa
tes, tales como casetas cerradas y establos lecheros, y en (Coop Ext, Univ Calif)

~
 Parásitosexternosy plagas de las avesdomésticas. 82J
así como de aves, debido en gran parte a su hábito de
alimentarse del inóculo en el excremento y regurgitación
en alimentos o comidas (48). El virus de la enfermedad de
Newcastle fue aislado a partir de 1':canicu/aris, 1':femora/is
adultas y de larvas de M. domestica durante un brote de esta
enfermedad en California. Las aves digieren con facilidad
a las moscas domésticas y las larvas, permitiéndose la
transmisión de helmintos, que son huéspedesintermediarios
del platelminto Choanotaenia infundibulum de pollos y
pavos. La mosca doméstica común y las especies de mos-
cardia (Calliphoridae) pueden transportar huevos del gusa-
no ceca! Heterakis gallinae, que puede contener al agente
protozoario de la histomoniasis de los pavos.
Ciertas larvas de moscas se alimentan de cadáveres
descompuestos y pueden ingerir toxinas de la bacteria Clos-
tridium botulinum. Si las aves ingieren estas larvas puede
ocasionarse botulismo (cuello flexible). Las larvas de las
siguientes especies de moscas han sido incriminadas como
transmisoras de toxinas botulínicas tipos A y C: Lucilia
illustris y Phaenicia sericata (Calliphoridae); larva sarco-
fágida; larva de Cochliomyia macel/aria (Calliphoridae), la
mosca penetrante secundaria. El entierro, incineración o
desecho prontos, o el uso de fosas para desechar cadáve-
res de animales, será de mucho valor para evitar el botulis-
mo de esos orígenes. Con el fin de aumentar la seguridad, el
desecho de cadáveres debe ubicarse a cierta distancia de las
naves avícolas.
Se sabe que las moscas domésticas comunes que se
alimentan de sangre infectada con cólera aviar pueden trans-
mitir esta enfermedad cuando son ingeridas por los pavos.
Las larvas de especies de moscas que a menudo se desarro-
llan en cadáveres de pollos tuberculoso s, también pueden
transmitir Mycobacterium tuberculosis, si las ingieren po-
llos no tuberculosos.
La invasión de aves por larvas de mosca (gusanos) no
es tan frecuente como en los mamíferos. La moscarda negra
(Phormia regina) puede depositar huevos en heridas de
pollos, pavos y gansos, y las larvas que se producen a
continuación pueden destruir tejido vivo. Los nidos de aves
silvestres pueden infestarse con larvas de otras especies de
moscas de carne y moscardas, con efectos desastrosos, en
su progenie.
Control
El control de moscas en las granjas avícolas debe basarseen
los principios de PIMP, que comprendan el uso apropiado
de estrategias de control cultural, biológico y químicos.
Mediante el empleo de tal procedimiento de PIMP, se pue-
den mantener a las moscas por debajo de los valores de
umbral (5). El estiércol debe sostenerseen límites de hume-
dad inferiores a 60%. La humedad del estiércol de 60 a 90%
es ideal para el desarrollo de moscas. Debe proporcionarse
un flujo suficiente de aire sobre el estiércol para ayudar a
su desecación. El flujo de aire por encima del excremento
es importante para conservarlo seco y no ayudará a la
reproducción de las moscas. El flujo de aire para los edifi-
cios deberá verificarse para asegurar las propiedades
adecuadas de ventilación; si resulta insuficiente para las
aves, deberá corregirse. En caso de que no sea correcto el
flujo de aire sobre las heces,debido al diseño de la construc-
ción o a otros factores, deben agregarse ventiladores en las
fosas de las naves de ponedoras. Si no resulta suficiente el
aislamiento de la nave, y el flujo de aire se reduce en
temporadas frías, la humedad se acumulará en el excremen-
to y aumentará la reproducción de las moscas. Deberá
cortarse toda vegetación que pueda reducir el flujo de aire
hacia las naves. Deben conservarse todos los dispositivos
para el agua, así como repararse las fugas de agua. Deberá
probarse el suministro de agua y determinarse las concen-
traciones de sal, de tal modo que-puedanajustarse las dietas
para mantener un contenido adecuado de sal; los altos
valores de sal en el agua y en el alimento aumentan el
consumo de agua ya su vez, incrementan la cantidad de agua
en el excremento. Debido a que la humedad hace que el
excremento permita la reproducción de las moscas, las
instalaciones en donde las aves tienen un alto consumo de
sal, suelen tener problemas más serios con las moscas.
La selección del sitio para construir también es muy
importante; debe estar bien drenado y construido de manera
apropiada. Los techos deben estar en buenas condiciones
con el propósito de conservar secos los conos de estiércol y
el tejado debe sobrepasar la construcción lo suficiente
para asegurar que la lluvia será alejada del edificio y no
formará charcos en sus cimientos, donde muchas veces se
encuentra rezumándose de vuelta hacia el interior del es-
tiércol. La limpieza debe completarse de acuerdo con el
programa, teniendo presente que durante el tiempo cálido,
las larvas de moscas domésticas pueden desarrollarse en
menos de una semana y otras especies de plagas en 2 a 3
semanas. El almacenamiento en la granja se debe llevar a
cabo por medio de tratamiento idóneo de estiércol en mon-
tones pequeños o cubriéndolo con tarpaulin de polietileno
negro para evitar la producción de moscas. Si el estiércol se
almacenaen una fosa superficial o profunda bajo las aves,
debe efectuarse la limpieza durante el invierno, lo cual permi-
tirá que haya tiempo para que se desarrolle un nuevo cojinete
de estiércol antesde la temporada de las moscas. Éste servirá
como un cojinete absorbente así como reservorio de parási-
tos y predatores.
Después de que se han completado todos los métodos
fisicos posibles de mantenimiento de estíércol seco, la aten-
ción se debe dirigir al uso y promoción de los organismos
de control biológico naturales introducidos -ácaros, escara-
bajos y avispas parasitarias. Los métodos biológicos inclu-
yen retención a depredatores y parásitos nativos así como
introducidos, y de huevos, larvas y ninfas de moscas de
suciedad, tales como ácaros predatores (Macrocheles mus-
caedomesticae, Fuscuropoda vegetans); escarabajos preda-
tores (Carcinops pumilo) y otros Histeridae; y avispas
himenópteras parásitas (MuscidifUrax, especies de Spalan-
gia) y otros parásitos de los huevos, larvas y ninfas de
moscas de suciedad (5).
El éxito en la liberación de parásitos en el local avícola
para controlar la población de moscas ha sido mixto (5). En
general, debido a diferencias de cepas y problemas de
crianza, el procedimiento que ha tenido más éxito con
parásitos ha sido asegurar que el ambiente de la caseta de
las aves favorece la reproducción natural de los parásitos.
Los predatores de las moscas de la suciedad compren-
den escarabajoshistérides, ácaros macroquélidos y la mosca
múscida Ophyra aenescens. Geden y colaboradores (23)
comunicaron que la destrucción diaria de larvas y huevos
822 . Enfermedades de las aves
de mosca varía de 5 a 30 por predator. Mediante la conser-
vación del estiércol en estado seco en el local de las
aves, puede aumentarse la eficacia de los predatores y, en
muchos casos, no se necesitarán sustancias químicas para
que la población de moscas se encuentre por debajo del
umbral.
Es útil disponer de un método para evaluar la población
de moscas dentro de un local de aves. Los métodos de
vigilancia deben ser sencillos y proporcionar una evalua-
ción precisa de la población, de modo tal que pueda medirse
la eficacia del programa de control. Mediante un sistema de
vigilancia, el tratamiento puede programarse para propor-
cionar un nivel máximo de control, antesde que la población
alcance niveles problemáticos. Los métodos para la vigilan-
cia de moscas son recuentos en cuadrículas, cintas de papel
matamoscas, trampas para atrapar con camada y tarjetas de
manchas. Los métodos más sencillos para vigilancia son la
trampa con recipientes con camada y tarjetas de manchas.
Las trampas con recipiente están constituidas por un reci-
piente de material plástico de un galón de leche con cuatro
orificios de 7.5 cm recortados en su techo. Se colocan en la
base 30 g de carnada para moscas que contiene Muscalure
(39). Las moscas penetran para alimentarse en el recipiente
y mueren, y se cuenta el número de moscas por semana
en cada trampa para determinar la cantidad de moscas en
la caseta. Debe usarse un mínimo de seis trampas en cada
caseta, y el umbral de promedio de 350 moscas por trampa
por semana señalará la necesidad de tratamiento. Este um-
bral variará de acuerdo con la ubicación del local y la
cercanía de vecinos. Un segundo método para la vigilancia
de moscas es el empleo de tarjetas con manchas. Las tarjetas
índice (7.5 x 12.5 cm) deben colocarse en sitios de reposo
de moscas, vigas, etcétera. Debe valerse de un mínimo de
10 tarjetas con un umbral de 50 manchas/tarjeta para indicar
necesidad de tratamiento (39). Debe efectuarse la vigilancia
visual para larvas de moscas. Las áreas en las cuales el
estiércol se encuentra húmedo, deben examinarse si se
observan larvas, se deben tratar.
La utilización de insecticidas para el control de moscas
es un elemento importante en un programa de control de
moscas integrado. Los insecticidas que están registrados
para utilizarse en casetasavícolas para el control de moscas
son los únicos que deben emplearse para evitar residuos en
los huevos o en la carne. Los insecticidas que son eficaces
contra las moscas también matarán a los predatores y a los
parásitos, y por eso debe tenerse cuidado de aplicarlos de
manera conveniente para asegurar que no disminuya la
población de dichos animales.
Los insecticidas se pueden aplicar de cuatro maneras
básicas: nebulizaciones/rocios en el espacio; aspersión/re-
siduales de la superficie; camadas y larvicidas. Cada méto-
do tiene méritos propios y puede ser un auxiliar para reducir
la población de moscas en instalaciones avícolas pero se
debe utilizar de modo apropiado para llevar al máximo el
beneficio al menor costo.
Nebulizacioneslrociaduras y rocios de espacio
El uso de nebulizaciones en el espacio proporcionan un
control temporal de moscas adultas. No hay efecto residual
ni a largo plazo con estas aplicaciones, y todas las moscas
mueren al momento de la aplicación. Las nebulizaciones y
(Capitulo 32)
rocíos en el ambiente deben hacersetemprano por la mañana
o al atardecer, cuando la mayor parte de las moscas esté des-
cansandodentro del edificio. Pueden aplicarse con unidades
sujetas en la mano o montadas en tractores. El equipo debe
fragmentar al insecticida en gotitas finas y, en general, las
formulaciones que tienen una base en aceite o petróleo
serán más eficaces, aunque el aceite puede irritar a los
animales. También pueden instalarse en la unidad siste-
mas de intubación diseñados para liberar una cantidad re-
ducida de insecticida de manera regular (cada hora o seis
veces al día). Un punto clave que debe considerarse cuando
se usa una nebulización para el control de las moscas, es
que la nebulización debe permanecer en el aire tanto tiempo
como sea posible para tener una efectividad completa. Si un
local está bien ventilado y el aire se mueve con rapidez
en el momento de la aplicación, el control disminuirá de-
bido al tiempo reducido en el cual están en contacto el
producto y las moscéJS. Puedeser necesariocerrar las cortinas
o suspenderlos ventiladoreshastadespuésde que el tratronien-
to se completa.
Aspersionesiresiduales de superficie
Las aspersiones residuales de superficie deben aplicarse
como un rocío grueso en zonas en las cuales se paran
las moscas adultas. Estas superficies incluyen postes, vi-
gas situadas por encima, superficies verticales. Las asper-
siones de superficie se pueden aplicar con cualquier tipo de
aspersora a presión baja (40 psi) con tratamiento de las
superficies hasta que estén por completo húmedas, pero sin
escurrimientos. Las tormulaciones de insecticida emplea-
das son líquidos dispersables en agua, polvos humectables
(PH) y concentrados emulsificables. En general, las tormu-
laciones de PH proporcionarán un residuo de duración
mayor que las otras formulaciones. El polvo, el tipo de
superficie y la cantidad de sol sobre la superficie, tendrán
todos efecto en la duración de la actividad del producto.
Carnadas
Las carnadas comerciales son por lo general formulaciones
en forma de gránulos y deben colocarse en trastes o en áreas
protegidas. También pueden colocarse las carnadas en
las trampas de moscas. Para aumentar la eficacia de las
carnadas secas,como metomil, se puede diluir una parte de
melaza de grado de campo con cuatro partes de agua en un
recipiente de 19 litros aproximadamente, y se cubre con
una tapa de ventana de tela de alambre removible sobre la
cual se coloca la carnada seca. Algunas carnadas co-
merciales agregan una sustancia de atracción de moscas
como la muscamona, que aumenta de manera considerable
su eficacia.
Larvicidas
El control de las larvas de las moscasen el estiércol se
efectúamedianteel uso de un larvicida, que puedaapli-
carsecomo líquido, secoo en los alimentos de las aves.
La penetracióndel estiércolcon un líquido es dificil y el
agregaragua al estiércol hará más dificil que se seque
para reducir el criadero. La aplicación de larvicida del
estiércol también es devastadorapara los predatoresy
parásiltosque viven en éste,ocasionandoun desequilibrio
adicional entre las larvas de moscasy los predatoresy
 Parásitos externos y plagas de las aves domésticas
parásitos. Ellarvicida sólo debe utilizarse con base en trata-
mientos focaIesen donde se observan cantidadesmuy grandes
de larvas. Una excepción a esto es el larvicida ciromacina,
que es tóxico para las larvas de moscas, pero no para los
predatores y los parásitos.
Mosca del establo
La mosca del establo (Stomoxys calcitrans) ataca de manera
principal a mamíferos y aves. Esta mosca es similar en
tamaño y aspecto a la mosca doméstica común, pero posee
un pico perforador. Las moscas del establo se desarrollan
en estiércol con contenido elevado de fibras o en desecho
húmedo de los cultivos, como paja que se deja en el campo
despuésde la colección de granos. Cerca de las costas,puede
ser muy problemática, ya que se desarrolla en montones
de hierbas marinas húmedas.
Control
Las moscas del establo se pueden controlar en locales
avícolas por medio de las mísmas medidas que se aplican
contra las moscas domésticas. La prevención requiere lim-
pieza de desechos de la cosecha y otras plantas, y el trata-
miento apropiado del estiércol para evitar la producción de
estiércol húmedo mezclado con alimentos esparcidos. Para
el control en las naves avícolas se utilizan las medidas
recomendadas contra la mosca casera.
Mosca del pichón
Esta mosca (Pseudolynchia canariensis) es un parásito con-
siderablemente importante de los pichones domésticos en
áreascálidas o tropicales. Desde 1896 se ha observado en la
mitad sur de EVA, y también se presenta en muchos otros
países. La mosca de la paloma es un miembro de la familia
de moscas parásitas Hippoboscidae o moscas planas. El
cuerpo está aplanado en sentido dorsoventral, y la cabeza
dispone de un pico recio corto. El ciclo de vida es poco
común, pues la larva madura dentro de la hembra y forma
ninfa de inmediato después de ser expulsada. La etapa
de ninfa requiere cerca de 30 días. Las adultas viven 45 días
y depositan 4 o 5 jóvenes.
La mosca del pichón adulta es de color pardo oscuro,
de cerca de 6 mm de longitud, con dos alas transparentes y
un tanto más largas que el cuerpo. Estas moscas se mueven
con rapidez a través de plumas y succionan sangre, en par-
ticular de pichones anidados de 2 a 3 semanas de edad.
También pueden morder al ser humano, ocasionando una
herida cutánea dolorosa que persiste durante varios días.
Los p
823
ÁCAROS
Los ácaros, ectoparásitos comunes de vida libre, pertene-
cen a la familia Dermanyssidae y comprenden al ácaro
del pollo, el ácaro del búho del norte y el ácaro del ave
tropical. Estos ácaros poseen placas dorsal y ventral libres
relativamente bien esclerotiZJ1das, garras y calÍmculas en el
tarso; un estigma lateroventral cercano a cada tercer coxa; y
chelicerae pequeños en bases largas, recubiertas. También
son succionadores de sangre y pueden caminar con rapidez
sobre la piel y las plumas. Los miembros de muchas otras
familias de ácaros que perforan la piel e infectan conductos
y órganos internos son de menor importancia.
Ácaro del pollo
Este ácaro (Dermanyssus ga//inae), que se llama también
ácaro rojo, ácaro de la percha o ácaro de aves domésticas,
se encuentra en todo el mundo y es en particular grave en
partes más calientes de la zona templada en locales avícolas
antiguos con percheros. El ácaro es poco común en opera-
ciones comerciales grandes y modernas de postura enjaulas,
pero se observa a menudo en granjas modernas de reproduc-
toras pesadas. Se puede identificar por la forma de la placa
dorsal y por los apéndices largos como látigos, que parecen
ser estiletes (figura 32-14). La hembra adulta mide cerca de
0.7 x 0.4 mm, y su color varia de gris a rojo intenso,
dependiendo del contenido de sangre. El ciclo de vida se
puede completar en un periodo tan corto como de 7 días.
Las hembras adultas ponen huevos en el entorno de los
huéspedesde 12 a24 horas despuésde su primera ingestión
de sangre. Los huevos germinan en 48 a 72 horas cuando
están calientes. La larva de seis patas muda en 24 a 48 horas
sin alimentarse, convirtiéndose en ninfa hematófaga de
primera etapa; muda luego a ninfa de segunda etapa en otras
24 a 48 horas y poco tiempo despuésmuda a la etapa adulta.
Los ácarosde pollo han vivido hasta34 semanassin alimento.
Los pollos son los huéspedesmás comunes, pero estos
ácaros pueden existir en pavos, pichones, canarios y varias
especies de aves silvestres. El ser humano también puede
ser atacado, y a menudo se observan invasiones de habita-
ciones humanas (apartamentos, hospitales, consultorios mé-
dicos) por ácaros de nidos exteriores de pichones. Los
gorriones ingleses pueden transmitir este parásito debido a
su hábito de recubrir sus nidos con plumas de pollo. Estos
ácaros pueden no sólo provocar anemia, disminuyendo de
esamanera intensa la producción y aumentando la ingestión
de alimentos, sino en realidad matar aves, en particular
pollos y gallinas cluecas o ponedoras. Las aves en produc-
ción pueden rehusar incubar en nidos infestados. El incre-
mento en la ingestión de alimentos acompañado con menor
producción son signos de que se deben buscar ácaros en las