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All content following this page was uploaded by José Antonio González-Oreja on 06 June 2014.
C O M E N TA R I O
Abstract — «Measuring biological diversity: Beyond the Shannon index». The study of
biodiversity is the concern of countless biologists, but the mathematical tools they use to
measure it are not always adequate to make inferences about changes in biological diversity,
or about the relative importance of within- and between-group diversity. The abundance-based
diversity indices most used in ecology, the Shannon or Gini-Simpson indices, which combine
both species richness and equitability, are genuine measures of something related to the
complexity of biological communities; but they are not directly compatible with the rules of
inference biologists apply to them. Conclusions based on them will often be invalid. They are
also not in the same units as each other, or as species richness, so they cannot be com-
pared across indices. Nevertheless, they can be converted to a linear species richness
scale by taking their equivalent number of species, the number of equally common, equiprob-
able species needed to produce a community with the same complexity as that indicated by
the original measure. After this conversion, measures can be directly compared with each
other. All standard complexity measures of given order q have the same formula when con-
verted: q D ≡ [Σ p i q ] 1/(1 – q) . The most useful diversity measure, and the only one that weighs
all species exactly according to their relative contribution to the community, is the limit of this
expression as q approaches 1, which equals the exponential of the Shannon index, 1 D =
e [–Σpi×ln(pi)]. Differences between true diversity measures and the unconverted Shannon and Gini-
Simpson indices are highlighted by means of examples, and inappropriate use of standard
indices is illustrated. In order to adequately assess spatial and temporal changes in biological
diversity, and to avoid conser vation mistakes with potentially irreversible consequences, it is
important to use measures whose properties match the rules of inference used. Shannon
and Gini-Simpson indices fail in this, but equivalent number of species succeeds.
Key words: Biodiversity, conser vation, Shannon entropy, equitability, Simpson index, equiv-
alent number of species, Hill numbers, richness.
= 1,609; por otro lado, 2S = 10, por lo que (que también se ha llamado número efectivo
HShannon(B) = 2,303 (tomando logaritmos de especies; MacArthur, 1965), y es una me-
naturales). Está claro que 2,303 no es el do- dida correcta de su diversidad.
ble de 1,609. En realidad, el valor numérico
del índice de Shannon mide la incertidumbre MED I D A S D E D I VER SI D A D D E O R D EN
en la identidad de las especies que compo- Q, Y NÚMERO EQUIVALENTE DE
nen una comunidad, pero no responde de ESPECIES
modo lineal a la noción intuitiva de diversi-
dad de un sistema que hemos considerado al Muchos de los índices propuestos en la
inicio de este párrafo. bibliografía para medir la complejidad de
Aún así, si persistimos en considerar que una comunidad son funciones que incluyen
el índice de Shannon es una buena medida el sumatorio Σ piq (o son los límites mate-
de la diversidad (pero no es la diversidad máticos de expresiones similares cuando el
misma), podemos pensar que todas las co- exponente q tiende a la unidad; Jost, 2006).
munidades que presentan el mismo valor del Si, como acabamos de hacer para el índice
índice (siempre que se haya calculado con de Shannon, obtenemos el algoritmo general
la misma base de los logaritmos) son equi- que permite convertir valores de entropía en
valentes respecto a su diversidad; es decir, se valores de diversidad, se logra la siguiente
crean clases de equivalencia entre comunida- expresión:
des que comparten un mismo índice de
Shannon. Por lo menos teóricamente, en Ec. [1] qD ≡ [Σ piq]1/(1 – q)
cada una de estas clases hay una comunidad
cuyas especies son todas igualmente comu- Los resultados de esta expresión, con dis-
nes (como hemos supuesto en los ejemplos tintos valores de q (i.e., q = 0, 1, 2), son los
anteriores); en esta comunidad imaginaria, «números de Hill» (véase, por ejemplo, Magu-
la diversidad real (D) será igual al número rran, 2004). La Ec. [1] muestra la unidad fun-
de especies (S), mientras que todas las de- damental de la mayor parte de las medidas de
más comunidades biológicas de la misma diversidad y, además, exhibe las propiedades
clase (i.e., con el mismo valor del índice matemáticas que son deseables en una medi-
HShannon) compartirán la misma diversidad da correcta de la diversidad (Jost, 2006,
de especies. Entonces, calcular la diversidad 2007). Al superíndice de D, y exponente de pi,
de especies de una comunidad cualquiera es q, se le conoce como orden de la diversidad.
lo mismo que determinar a qué comunidad Se puede demostrar que, para todos los índices
compuesta por especies con abundancias de diversidad que son funciones matemáticas
iguales resulta equivalente; es decir, equivale del tipo presentado en la Ec. [1], la diversidad
a encontrar una comunidad de referencia D depende tan sólo del orden q y de los valo-
(formada por especies igualmente comunes) res pi, y no de la forma algebraica que adopte
con la misma diversidad que la comunidad el índice concreto que utilicemos para medir
de interés. Un poco de álgebra elemental la diversidad. Esto implica que, cuando cal-
muestra que, para el índice de Shannon cal- culamos la diversidad de especies de una co-
culado con logaritmos naturales, podemos munidad, no importa el índice concreto que
calcular el número de especies igualmente utilicemos para realizar el cálculo, siempre y
comunes que integran una comunidad cual- cuando todas las expresiones sean del mismo
quiera como D = exp(HShannon) = eHShannon. orden, q: todos los valores serán expresiones
Jost (2006, 2007) presenta una tabla que del mismo número equivalente de especies
permite convertir índices de diversidad igualmente comunes, D. De hecho, Jost
(como las medidas de complejidad o entro- (2006, 2007) propone que los índices de di-
pía) a medidas de diversidad. En todo caso, versidad tradicionalmente calculados son to-
el valor D es el número equivalente de espe- talmente superfluos; sólo sus números equiva-
cies igualmente comunes de una comunidad lentes de especies igualmente comunes tienen
8 L. Jost & J. A. González-Oreja: Midiendo la diversidad biológica
de las comunidades biológicas (o incerti- muchísimo más sutiles cuando los aplicamos
dumbre, como la entropía) no son mera- a otras situaciones «más mundanas»?
mente semánticas, y no reconocerlas puede Si analizamos el cambio en la riqueza de
acarrear consecuencias indeseadas en cam- especies, vemos que su comportamiento es
pos de investigación aplicada relacionados exactamente éste: después del impacto hay
con la medida de la diversidad biológica y sólo 1000 especies, que es el 0,1% del total
sus cambios, como la biología de la conser- antes del encuentro con el meteorito. Sin
vación y la evaluación de los impactos am- embargo, los índices de diversidad normal-
bientales (Jost, 2009). Es importante obser- mente utilizados, como Shannon o Gini-
var que estos problemas son más graves en Simpson, no conducen a la misma conclu-
áreas de elevada biodiversidad; es el caso, sión. El índice de Shannon calculado toman-
por ejemplo, de los ecosistemas complejos de do logaritmos naturales desciende desde 1D
países situados en latitudes tropicales de = 13,81 antes del impacto a 6,91 después,
América Latina. Es más, los índices de diver- lo que se podría interpretar como una pérdi-
sidad tradicionalmente utilizados se propu- da de «sólo» el 50% en la diversidad del
sieron en tiempos en los que los ecólogos continente antes y después del meteorito
cuantitativos aún trabajaban principalmente (100 × 6,91/13,81). La situación es aún
en países situados en latitudes templadas; no peor si expresamos el cambio en la diversi-
es descabellado pensar que, por ello, no se dad mediante el índice de Gini-Simpson,
dieron cuenta de la magnitud del problema, pues desciende desde 0,999999 a 0,999, una
o le restaron importancia. pérdida que aparenta ser «totalmente des-
Afortunadamente, la mejor forma de evi- preciable»… ¡aunque se hayan extinguido
tar estos problemas es convertir las medidas 999.000 especies del 1.000.000 inicial! Un
de entropía derivadas de los índices de diver- ecólogo que utilizase el índice de Gini-Simp-
sidad (HShannon, HGini-Simpson) en medidas de son para medir las consecuencias sobre la
diversidad (D). O, mejor aún, calcular direc- biodiversidad que acarrea el choque del me-
tamente las medidas de diversidad (median- teorito, un meteorito que acabó con el 99,9%
te las Ec. [1] y [2]). de la diversidad biológica del continente,
concluiría de modo completamente erróneo
1. E L METEORITO ASESINO que su efecto fue despreciable, pues sólo pro-
Como un primer ejemplo imaginario, su- vocó una reducción del 0,1% en el valor de
pongamos que un continente completo con dicho índice.
una riqueza total de 1 × 106 especies, todas Los índices de Shannon y Gini-Simpson,
ellas igualmente abundantes, es alcanzado per se, son pobres herramientas con las que
por un meteorito que colisiona súbitamente juzgar los efectos que las catástrofes natura-
con la Tierra; y admitamos también que, les o las actividades humanas causan en la
como resultado del impacto, desaparece biodiversidad, y por extensión para evaluar
exactamente el 99,9% de las especies del los cambios espaciales y temporales en la
continente, dejando tan sólo una pequeña propia diversidad. Ahora bien, si converti-
fracción (1 × 103 especies, el 0,1% del valor mos los valores de los índices en números
inicial). Claramente, la diversidad biológica equivalentes de especies, entonces el análisis
del continente ha sufrido una reducción se aclara y concuerda con el razonamiento
drástica, casi total, que muchos biólogos y intuitivo: la pérdida de biodiversidad del
ecólogos de la conservación juzgarían sin 99,9%. Como ya sabemos, la entropía de
duda como catastrófica. En buena lógica, Shannon equivale a un número equivalente
sería de esperar que los índices que usamos de especies exp(HShannon); por ello, antes del
para medir la biodiversidad nos llevasen a impacto la diversidad en el continente era
la misma conclusión. De lo contrario, ¿cómo 1D = exp(13,81) ~ 1 × 106 especies, mien-
podemos esperar que esos mismos índices tras que después del impacto D = exp(6,91)
puedan detectar cambios en la biodiversidad ~ 1 × 103 especies; esto confirma una pérdi-
10 L. Jost & J. A. González-Oreja: Midiendo la diversidad biológica
diferencias cambian: la diversidad de espe- Si, después de leer estos ejemplos reales,
cies en las comunidades invadidas por A. aún hay duda sobre cuáles son las conclusio-
conyzoides, L. camara y P. hysterophorus nes correctas (i.e., los valores obtenidos por
fue, respectivamente, un 57,64%, un los autores de cada estudio, comparando
55,86% y un 63,13% menor que la de co- medidas tradicionales de diversidad, vs. los
munidades comparables pero no invadidas. que nosotros hemos logrado, expresando la
La interpretación de estos nuevos valores en diversidad en números equivalentes de espe-
las diferencias de diversidad real no corres- cies), el lector puede volver a leer los ejem-
ponde a los autores del presente artículo. plos idealizados que hemos tratado previa-
En otro estudio, (ii) Pedraza et al. (2010) mente. Quedará claro entonces que los nú-
analizaron los cambios estacionales en la meros equivalentes, y no las medidas tradi-
composición, estructura y diversidad de las cionales, permiten obtener las conclusiones
comunidades de coleópteros del bosque correctas.
mesófilo de montaña de Tlanchinol (en
Hildago, México). Durante la temporada de CONCLUSIÓN
secas, con ausencia de precipitaciones, la
diversidad de especies, medida como el ín- Quizás por razones como éstas, muchos
dice de Shannon (que asumimos calculado biólogos y ecólogos (incluido uno de los au-
con logaritmos naturales), fue HShannon = tores del presente trabajo; véase, por ejem-
4,57, mientras que durante la temporada de plo, González Oreja et al., 2010a, 2010b)
lluvias fue HShannon = 4,01. Los autores se- han adoptado en su investigación medidas
ñalaron que el primer valor es «apenas de diversidad de especies que no dan cuenta
mayor» que el segundo, y la proporción de la abundancia relativa ni de la frecuencia
entre los índices de Shannon parece corro- de las especies que integran las comunida-
borar esta observación (14% = 100 × des, aún disponiendo de datos de abundan-
4,57/4,01). Sin embargo, si se expresan cia (o frecuencia, o cobertura, o cualquier
estos valores como números equivalentes de otra forma de medir la heterogeneidad en la
especies, la imagen cambia: la diferencia importancia relativa de las especies en la
entre la diversidad de especies en la época comunidad). Éste es un resultado desafortu-
de secas y la de lluvias no es del 14%, sino nado, pues los cambios en las abundancias
del 75% (100 × 96,6/55,2); una diferencia relativas de las especies son mucho más in-
«sustancialmente mayor». Finalmente, (iii) formativos que los cambios en la simple pre-
Souza et al. (2010) analizaron el efecto sencia-ausencia. En muchas situaciones rela-
que produce la eliminación de plantas do- cionadas con la evaluación del impacto de
minantes de los géneros Solidago y Verberi- las actividades humanas sobre los sistemas
na en la estructura de las comunidades ve- biológicos, como tras la introducción de una
getales en las cuales habitan. Al comparar especie exótica, o después de un incendio, o
con parcelas ‘control’ (sin eliminación), la como resultado de un vertido tóxico, el efec-
diversidad de especies, medida como el ín- to final puede ser un descenso en la abun-
dice de Shannon (logaritmos naturales), fue dancia de algunas especies de la comuni-
mayor en las parcelas experimentales: se- dad, pero sin llegar a provocar la desapari-
gún los autores, 20% mayor en el caso de ción total de ninguna de ellas. Estos desas-
Solidago y 30% mayor en el caso de Verbe- tres pueden acarrear un efecto pequeño, o
rina. En realidad, tras convertir los índices incluso nulo, sobre la diversidad biológica
de Shannon a sus números equivalentes de medida como número de especies, mientras
especies, las diferencias de diversidad entre que otras medidas más sensibles a las fre-
las parcelas experimentales y control fue- cuencias relativas de las especies pueden
ron menores: en este caso, sólo un 10,5% poner de manifiesto las verdaderas conse-
mayor al eliminar Solidago y un 15% ma- cuencias. Es más, aunque queda fuera del
yor al eliminar Verberina. interés principal de este artículo, lo cierto es
Acta zoológica lilloana 56 (1-2): 3–14, 2012 13
que una situación similar se da en el análisis abandonar los índices de diversidad que con-
de la diversidad genética de las poblaciones sideran tanto a la riqueza como la abundan-
y la diferenciación genética entre (sub) po- cia. Dicho lo cual, nos parece adecuado ter-
blaciones. En realidad, la medida más utili- minar con la siguiente lección: «¡Exprese-
zada hasta la fecha para expresar la diversi- mos la diversidad en números equivalentes
dad genética de una población (i.e., la hete- de especies!».
rocigosidad), y las medidas de diferencia-
ción genética entre las poblaciones que se AGRADECIMIENTOS
derivan de ella (como GST o FST), no son otra
cosa que meros disfraces bajo los que se es- Los comentarios que hicieron dos reviso-
conde un viejo conocido: el índice de Gini- res anónimos, y la Editora de Acta Zoologica
Simpson. Confundir la medida de la diversi- Lilloana, a una versión previa del texto con-
dad genética mediante el índice de Gini- tribuyeron a centrar nuestra atención en al-
Simpson con la diversidad genética per se gunos puntos que era necesario mejorar.
acarrea consecuencias que van más allá de
las aplicaciones de la genética de la conser- REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
vación, pues se interpreta de modo erróneo
la importancia de los procesos que causan y Chao, A., Chiu, C.-H. y Jost, L. 2010. Phylogenetic
diversity measures based on Hill numbers. Phi-
dan forma a la propia diversidad genética. losophical Transactions of the Royal Society B,
En este sentido, se puede afirmar que la ge- 365: 3599-3609.
nética de poblaciones ha discurrido por Dobzhansky, T. 1973. Nothing in biology makes sense
caminos equivocados durante más de 50 except in the light of evolution. The American
años, pues no ha habido correspondencia Biology Teacher, 35: 125-129.
Dogra, K. S., Kohli, R. K. y Sood, S. K. 2009. An
entre los índices aplicados para medir la di- assessment and impact of three invasive species
versidad genética y las reglas utilizadas para in the Shivalik hills of Himachal Pradesh, India.
realizar inferencias en esta área del conoci- International Journal of Biodiversity and Conser-
miento (Jost, 2008, 2009). vation, 1 (1): 4-10.
Como resultado de haber confundido dis- Eldredge, N. 1998. Life in the Balance. Humanity and
the Biodiversity Crisis. Princeton University
tintos aspectos de la estructura y compleji- Press. Princeton, New Jersey.
dad de los sistemas biológicos, y de haber Fauth, J. E., Bernardo, J., Camara, M., Resetarits, W.
intercambiado el significado de conceptos J. y Van Buskirk, J. 1996. Simplifiying the jargon
que no son sinónimos, el estudio de la diver- of community ecology: a conceptual approach.
sidad biológica puede llegar a verse hoy día The American Naturalist, 147: 282-286.
Feinsinger, P. 2004. El diseño de estudios de campo
como una verdadera «jungla», donde abun- para la conservación de la biodiversidad. FAN,
dan «trampas» en las que es fácil caer. Sin Santa Cruz de la Sierra.
embargo, el área de estudio no es por sí mis- González Oreja, J. A., De la Fuente Díaz Ordaz, A. A.,
ma confusa, ni «difusa», ni «infusa». Debe- Hernández Santín, L., Buzo Franco, D. y Bona-
ríamos tratar de aplicar aquellas medidas de che Regidor, C. 2010a. Evaluación de estimado-
res no paramétricos de la riqueza de especies.
la diversidad que se comportan de modo ra- Un ejemplo con aves en áreas verdes de la ciu-
zonable frente a situaciones como las consi- dad de Puebla, México. Animal Biodiversity and
deradas a lo largo del texto (Jost, 2006, Conservation, 33.1: 31-45.
2007; Jost et al., 2010). La salud de los eco- González Oreja, J. A., Garbisu, C., Mendarte, S., Iba-
sistemas, inferida a partir del estudio de la rra, A. y Albizu, I. 2010b. Assessing the perfor-
mance of nonparametric estimators of species
diversidad biológica, está mejor reflejada en richness in meadows. Biodiversity and Conserva-
medidas que incorporan las diferencias en tion, 19 (5): 1417-1436.
las abundancias relativas de las especies. Jost, L. 2006. Entropy and diversity. Oikos, 113: 363-
Por todo ello, para evitar errores de con- 375.
servación con resultados potencialmente irre- Jost, L. 2007. Partitioning diversity into independent
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versibles, pensamos que los ecólogos y los 2439.
biólogos de la conservación no deberían
14 L. Jost & J. A. González-Oreja: Midiendo la diversidad biológica
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