J. Math. Biol.

(2016) 73: 1179-1204 DOI

10.1007 / s00285-016-0989-1 Biología matemática

Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa

Wang Xiaoying 1 · Liana Zanette 2 · xingfu Zou 1

Recibido: 24 Julio 2015 / Revisado: 7 Marzo 2016 / Publicado en línea: 22 Marzo 2016 © Springer-Verlag
Berlin Heidelberg 2016

Resumen Un reciente eldmanipulation fi en un vertebrado terrestre mostró que el temor a los depredadores solo alterada
defensas anti-depredadores en una medida tal que se reduce en gran medida la reproducción de presa. Porque el miedo
puede afectar, evidentemente, las poblaciones de vertebrados terrestres, hemos propuesto un modelo depredador-presa
que incorpora el costo de miedo en la reproducción presa. Nuestros análisis matemáticos muestran que altos niveles de
miedo (o equivalentemente fuerte respuesta frente a los depredadores) pueden estabilizar el sistema depredador-presa
mediante la exclusión de la existencia de soluciones periódicas. Sin embargo, los niveles relativamente bajos de miedo
pueden inducir múltiples ciclos límite vía subcrítico bifurcaciones de Hopf, dando lugar a un fenómeno bi-estabilidad. En
comparación con los modelos clásicos depredador-presa que ignoran el costo del miedo, donde bifurcaciones de Hopf son
típicamente supercrítico, bifurcaciones de Hopf en nuestro modelo pueden ser tanto supercrítico y subcrítico eligiendo
diferentes conjuntos de parámetros. Hemos llevado a cabo simulaciones numéricas para explorar las relaciones entre los
efectos de miedo y otros parámetros relacionados biológicamente (por ejemplo, la tasa de natalidad / muerte de la presa
de adultos), lo que demuestra aún más el impacto que el miedo puede tener en las interacciones depredador-presa. Por
ejemplo, hemos encontrado que bajo las condiciones de una bifurcación Hopf, un aumento en el nivel de miedo puede
alterar la dirección de bifurcación de Hopf desde supercrítico para subcrítico cuando la tasa de nacimiento de los
aumentos de presa en consecuencia. Nuestras simulaciones muestran también que la presa es menos sensible en la
percepción de riesgo de depredación con el aumento de la tasa de natalidad de la presa o el aumento de la tasa de
mortalidad de los depredadores,

Investigación parcialmente apoyado por las Ciencias Naturales e Ingeniería de Investigación de Canadá.

segundo xingfu Zou

xzou@uwo.ca

1 Departamento de Matemáticas Aplicadas, Universidad de Ontario Occidental,

London, ON N6A 5B7, Canadá

2 Departamento de Biología, Universidad de Western Ontario, London, ON N6A 5B7, Canadá

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1180 X. Wang et al.

Palabras clave interacción presa-depredador · efecto de miedo · respuesta funcional de defensa anti-depredador · Estabilidad · Bifurcación

Mathematics Subject Clasi fi cación 34C23 · 92D25

1. Introducción

El estudio de los mecanismos que impulsan los sistemas depredador-presa es un tema central en ecología y biología
evolutiva. La vista desde hace mucho tiempo, es que los depredadores pueden afectar las poblaciones de presas sólo a
través de la muerte directa. eventos de depredación son relativamente fáciles de observar en el campo y la eliminación de
los individuos de la población, es lógico pensar que la muerte directa estaría implicado ( Creel y Christianson 2008 ; Lima
1998 , 2009 ;
Cresswell 2011 ). Una visión que surge, sin embargo, es que la mera presencia de un depredador puede alterar el
comportamiento y fisiología de la presa hasta el punto de que puede ejercer un efecto sobre las poblaciones de
presas aún más poderoso que la depredación directa ( Creel y Christianson 2008 ; Lima 1998 , 2009 ; Cresswell 2011 ).

Todos los animales en todos los taxones responden a la depredación de riesgo percibido y muestran una variedad de
respuestas frente a los depredadores, incluyendo cambios en el uso del hábitat, comportamiento de forrajeo, la vigilancia y
los cambios fisiológicos ( Cresswell 2011 ; Svennungsen et al. 2011 ; Peacor et al. 2013 ; Preisser y Bolnick 2008 ; Pettorelli et
al. 2011 ). Por ejemplo, cuando evaluar presa riesgo de depredación, pueden optar a abandonar el hábitat de alto riesgo
original y trasladar a los hábitats de bajo riesgo, que pueden transportar un coste energético especialmente si los hábitats de
bajo riesgo son de calidad subóptima ( Cresswell 2011 ). Del mismo modo, presa de miedo son bien conocidos para
alimentarse menos, lo que podría reducir la tasa de natalidad y la supervivencia a través de mecanismos como el hambre ( Creel
andChristianson2008 ; Cresswell 2011 ) los niveles de .high de riesgo de depredación aguda puede causar presa de salir de
hábitats o de los sitios de forrajeo temporalmente, volviendo onlywhen el riesgo aguda ha pasado y la presa son
relativamente seguros ( Cresswell 2011 ). Por otra parte, el miedo puede afectar la condición fisiológica de presas menores y
dejar impactos nocivos sobre su supervivencia como adultos ( Clinchy et al. 2013 ; Creel y Christianson 2008 ). Las aves, por
ejemplo, responden a los sonidos de depredadores con defensas contra depredadores ( Creel y Christianson 2008 ; Cresswell
2011 ), Y cuando la anidación, lo hará huir de sus nidos en la primera señal de peligro ( Cresswell 2011 ). Tal comportamiento
antidepredador puede ser beneficioso en el aumento de la probabilidad de supervivencia, pero puede llevar a algunos costes
a largo plazo sobre la reproducción que pueden afectar a las cifras de población ( Cresswell 2011 ).

Aunque algunos ecologistas teóricos y los biólogos evolutivos han dado cuenta de que las interacciones entre la
presa y los depredadores no deben ser descritos simplemente mediante la depredación directa solo y que el costo de
miedo deben ser considerados ( Preisser y Bolnick 2008 ; Peacor et al. 2013 ; Pettorelli et al. 2011 ), No se han
propuesto modelos matemáticos para investigar si o cuantitativamente el grado en que el miedo puede afectar a las
poblaciones de presas. Esto se debe principalmente a la falta de evidencia experimental directa que demuestra que
el miedo puede afectar a las poblaciones de vertebrados terrestres.

Recientemente, sin embargo, Zanette et al. ( 2011 ) Realizado en amanipulation gorriones cantores

durante toda una temporada de cría para determinar si el riesgo de depredación percibida podría afectar a la
reproducción, incluso en ausencia de eliminación directa. Los autores manipularon

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Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1181

el riesgo de depredación por depredador radiodifusión suena a algunas poblaciones de gorriones cantores mientras que otros

escucharon sonidos no depredador. Al mismo tiempo, todos los nidos en themanipulation estaban protegidos fromdirect matando a

asegurar que cualquier efecto sobre la reproducción sólo podían ser atribuidos a temer. Zanette et al. ( 2011 ) Encontró que el miedo

a los depredadores solo condujo a una reducción del 40% en el número de descendientes de los gorriones cantores padres

pudieran producir. La razón de este efecto fue tan dramática, se debe a que el riesgo de depredación tuvo efectos tanto en la tasa

de natalidad y la supervivencia de las crías porque las hembras canción gorrión pusieron menos huevos (la tasa de natalidad),

menos de esos huevos eclosionados (supervivencia) y más pollos murieron en el nido (supervivencia). Por otra parte, los autores

mostraron que una variedad de respuestas frente a los depredadores llevó a estos efectos en la demografía. Por ejemplo, los

padres asustadas alimentados sus polluelos menos, sus polluelos eran más ligeros y mucho más propensas a morir. La evidencia

de correlación en las aves ( Eggers et al. 2005 , 2006 ; Ghalambor et al. 2013 ; Hua et al. 2013 , 2014 ;

Fontaine andMartin 2006 ; Orrock y Fletcher 2014 ; Ibáñez-Álamo y Soler 2012 ), alce ( Creel et al. 2007 ), liebres ( Sheriff
et al. 2009 ) Y dugongos ( Wirsing y Ripple 2011 ) También proporcionan alguna evidencia de que el miedo puede
afectar a las poblaciones. modelos depredador-presa se han estudiado ampliamente, pero no hay modelos hasta
la fecha han incorporado el comportamiento anti-depredador plástico de presas, además del comportamiento del
depredador. Siguiendo el clásico de Lotka-Volterramodel, Holling ( 1965 ) Propuesto la conocida respuesta funcional
de tipo Holling II de los depredadores. La dinámica de población de los sistemas depredador-presa con la
respuesta funcional Holling tipo II han sido estudiadas por muchos estudiosos y la existencia de un ciclo límite
estable única para un modelo de este tipo ha sido confirmado ( Kooij y Zegeling 1997 ; Kuang y Freedman 1988 ;

Sugie et al. 1997 ). Ha habido muchos otros sistemas depredador-presa que han modelado respuestas
funcionales más complicados. Por ejemplo, dentro de las respuestas funcionales dependientes de presa, Mayo ( 1972
), Seo y DeAngelis ( 2011 ) y Huang et al. ( 2014 ) Considera algunas funciones de respuesta monótona y Zhu et
al. ( 2003 ), Ruan y Xiao
( 2001 ), Freedman y Wolkowicz ( 1986 ) y Wolkowicz ( 1988 ) Estudiaron algunas funciones de respuesta nonmonotone.
Además de las respuestas funcionales que dependen de número de presas solamente, también hay estudios teniendo en
cuenta las respuestas funcionales dependientes de
tanto presas y depredadores números, entre los cuales están las respuestas funcionales Beddington-DeAngelis
( Cantrell y Cosner 2001 ; Beddington 1975 ; DeAngelis et al. 1975 ;
Hwang 2003 , 2004 ) Y la respuesta funcional dependiente ratio ( Song y Zou 2014A , segundo ). No importa qué tan sofisticados
pueden ser respuestas funcionales cuando se incorpora en los modelos depredador-presa, que todavía sólo reflejan lo que
puede ocurrir en relación con la matanza directa. En este trabajo, proponemos y analizamos un modelo depredador-presa
que incorpora el coste del miedo (efectos indirectos) para explorar el impacto que el miedo puede tener sobre la dinámica de
la población en sistemas depredador-presa. En la Sección. 2 , Formulamos la modelo que incorpora el costo de miedo
generado por comportamientos anti-depredadores. En la Sección. 3 , Se analiza el modelo para el caso cuando la respuesta
funcional es una función lineal de la población presa. En la Sección. 4 , Consideramos la respuesta funcional Holling tipo II
para el modelo, y presentamos algunos resultados sobre la estabilidad de los equilibrios, existencia de Hopf bifurcación y la
dirección de bifurcación de Hopf. Nuestros resultados matemáticos muestran que si bien la incorporación de miedo (es decir,
el riesgo de depredación) efectos en depredador-preymodels no afectan a la estructura de los equilibrios, puede cambiar la
estabilidad de los equilibrios. Por otra parte, la existencia de bifurcación de Hopf y su dirección en nuestro modelo será
diferente del modelo clásico ignorando los efectos de miedo. En la Sección. 5 , Proporcionamos algunos resultados de
simulación numérica, que

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1182 X. Wang et al.

revelar algunas posibles funciones que el efecto de miedo puede jugar en las interacciones depredador-presa. Terminamos el
artículo de la secta. 6 , Que consta de algunas conclusiones y también, discutir las implicaciones biológicas de nuestros
resultados matemáticos y posibles proyectos futuros.

formulación 2 Modelo

Supongamos que la presa obedece a un crecimiento logístico en ausencia de depredación y el costo de miedo. El crecimiento

logístico de presa se puede separar en tres partes: una tasa de natalidad, una tasa de mortalidad natural y una tasa de mortalidad

dependiente de la densidad debido a la competencia intra-especies. Esto lleva a la siguiente EDO

du dt = r 0 u - du - au 2,
(2,1)

dónde u representa la población de la presa, r 0 es la tasa de nacimiento de presa, re es la tasa de mortalidad natural de la presa, una representa

la tasa de mortalidad debido a la competencia entre especies distintas.

Dejar v representar a la población del depredador. Desde campos experimentos muestran que el efecto de miedo
reducirá la producción, modificamos ( 2.1 ) Multiplicando el término producción por un factor f (k, v) que representa el costo
de la defensa frente a los depredadores debido al miedo, lo que lleva a

du dt = [f (k, v) r 0] u - du - au 2.
(2,2)

En este caso, el parámetro k re fl eja el nivel de temor que impulsa comportamientos frente a los depredadores de la
presa. Por los significados biológicos de k, v y f (k, v), es razonable suponer que

•••
f ( 0, v) = 1, f (k, 0) = 1, lim lim
k→∞f (k, v) = 0, v→∞f (k, v) = 0,
(2,3)
•• ∂ f (k, v) ∂ k < 0, ∂ f (k, v) ∂V < 0.

Aunque hay argumentos y creencias (por ejemplo, Clinchy et al. 2013 ) Que el miedo puede
conducir a una menor tasa de supervivencia de los adultos debido a los efectos fisiológicos cuando son jóvenes, por el momento no

existen evidencias experimentales directas que muestran un impacto tan grande. Como tal, no incorporamos este factor en el

modelaje en este trabajo, lo que significa que consideramos

re y una como constantes.

A continuación, incorporamos un término depredación Gu) v dentro ( 2.2 ) Para obtener la siguiente

modelo de presa-depredador en general con el coste de miedo reflejado:

•••
du dt = ur 0 f (k, v) - du - au 2 - Gu) v,

(2,4)
•• re v
dt = v ( - m + cg (u)).

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Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1183

aquí g: R + → R + es la respuesta funcional de los depredadores, v representa la densidad de depredadores, do es la tasa de

conversión de la biomasa de presa de la biomasa depredadores, metro es la tasa de mortalidad de los depredadores. Típicamente, Gu)

es de la forma arriba (u) con pag : R + → R +.

Cuando p (u) = P es una constante, Gu) da una respuesta funcional lineal, y cuando
p (u) = P / ( 1 + qu), g (u) representa la respuesta funcional Holling tipo II.
Por los sistemas básicos de la teoría estándar ofODE, se puede demostrar fácilmente que para cualquier valor inicial ( u 0, v
0) ∈ R 2+, ( 2.4 ) Tiene una solución única, y con la forma g (u) = P (u) u,
se ve fácilmente que la solución sigue siendo positivo y limitada, y por lo tanto existe a nivel mundial.

De la primera ecuación en ( 2.4 ), tenemos u '( t) ≤ ( r 0 - d) u que establece una ecuación comparación lineal a partir de la
anterior para la primera ecuación. Por un argumento comparación, llegamos a la conclusión de que si r 0 < re, entonces Utah)
→ 0 cuando t → ∞, y la aplicación de la teoría de sistemas asintóticamente autónomas (véase, por ejemplo, Castillo-Chávez
y Thieme 1995 ) A la segunda ecuación en ( 2.4 ), También obtenemos v ( t) → 0 cuando t → ∞. Esto significa que cuando r 0 < re,
ambas especies de presas y depredadores irán a la extinción, sin tener en cuenta el efecto de miedo y en particular
mecanismo de depredación. Por lo tanto, sólo tenemos que considerar el caso cuando r 0> re que se supondrá en el resto
del papel.

3 Modelo con la respuesta funcional lineal

Para el caso de la respuesta funcional lineal g (u) = pu, consideramos función general
f (k, v) condiciones que satisface ( 2.3 ), Reduciendo el modelo ( 2.4 ) a

•••
du dt = r 0 uf (k, v) - du - au 2 - pu v,

(3,1)
•• re v
dt = cpu v - metro v.

Además del equilibrio trivial mi 0 = ( 0, 0), este sistema también tiene un límite
equilibrio mi 1 = (( r 0 - d) / a, 0) bajo la condición r 0> re. Además, existe un equilibrio positivo único
(co-existencia) para el sistema ( 3.1 ) dada por mi 2 = ( u, v) Si

r 0> d + am (3,2)
cp

en posesión, cuando u = m / (cp) y v satis fi ca

r 0 f (k, v) - re - au - pag v = 0. (3.3)

Si ( 3.2 ) está alreves, ( 3.3 ) No tiene solución positiva y por lo tanto del sistema ( 3.1 ) no tiene
(Coexistencia) equilibrio positivo.
El siguiente teorema describe la estabilidad local de los tres equilibrios.

teorema 3.1 Las siguientes declaraciones se cumplen:

(yo) El equilibrio semi-E trivial 1 es localmente asintóticamente estable si ( 3.2 ) está alreves
y es inestable si ( 3.2 ) sostiene.

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1184 X. Wang et al.

(Ii) El equilibrio positivo E 2, con tal de que existe (es decir, cuando ( 3.2 ) se satisface), es
localmente asintóticamente estable. Prueba Sólo mostramos la prueba de la estabilidad local de mi 2 debido a que

la prueba de la estabilidad local de mi 1 es similar. La matriz jacobiana de sistema ( 3.1 ) a mi 2 es

]
J = [J 11 J 12 , (3,4)
J 21 J 22

dónde

||||

J 11 = r 0 f (k, v) - re - 2 au - pag v = - una ¯ u < 0, J 12 = r 0 u ∂ f (k, v) - pu < 0,

∂V
v=v

J 21 = cp v> 0, J 22 = UPC - m = 0. (3,5)

Obviamente, tr ( J) = - una ¯ u < 0, y por ( 2.3 ), Det ( J) = - J 12 J 21> 0. Por lo tanto, mi 2 es

localmente asintóticamente estable.

El teorema anterior muestra que, como el parámetro r 0 aumenta, themodel experiencias dos bifurcaciones de
equilibrio: cuando r 0 ∈ ( 0, d), e 0 es el único equilibriumwhich es globalmente asintóticamente estable; cuando r 0 pases re
para entrar en el intervalo ( D, D + am / cp), E 0 pierde su estabilidad a un nuevo equilibrio mi 1; y cuando r 0 más pases d
+ am / cp, E 1 pierde su estabilidad a otro nuevo equilibrio mi 2. El siguiente teorema más rms con fi que la estabilidad
se reivindica en Teorema 3.1 es realmente global para ambos mi 1 y mi 2.

teorema 3.2 El equilibrio límite E 1 es globalmente asintóticamente estable si r 0 ∈

( re, d + am / cp), y el equilibrio único positivo E 2 es globalmente asintóticamente estable si r 0> d + am / cp.
Prueba Asumir r 0> d + am / cp y deja P (u, v), Q (u, v) representan las dos funciones en el lado derecho del
sistema ( 3.1 ). Elija la función Dulac B (u, v) = 1 / ( u v).

Después de los cálculos, obtenemos

= D ∂ ( PB) (3,6)
∂ u + ∂ ( QB) ∂V = - una v<0

para ( u, v) ∈ ( 0, ∞) × ( 0, ∞). Por lo tanto, por el teorema de Dulac-Bendixson ( perko 1996 , Theorem2, p 265), no
hay órbita periódica en (0, ∞) × ( 0, ∞) para el sistema ( 3.1 ). Además, mi 2 es el equilibrio positivo único en (0, ∞) × ( 0,
∞) Si ( 3.2 ) Se cumple; Por lo tanto, cada solución positiva tenderá a mi 2. Esto, junto con el local de la estabilidad
confirmado en el teorema 3.1 implica que mi 2 es de hecho globalmente asintóticamente estable, si ( 3.2 ) Se
cumple. Cuando r 0 ∈ ( d, d + am / cp), no hay otro que no sea el equilibrio mi 0 y mi 1 en

R 2+, y por lo tanto, no puede ser cualquier órbita periódica en R 2+, lo que implica que cada solución positiva o bien se
enfoque mi 0 o mi 1. Se puede ver fácilmente que mi 0 es repeler (bajo
r 0> re), y por lo tanto, cada solución positiva acerca realidad mi 1. Esto, junto con el Teorema 3.1 implica que de
nuevo mi 1 es de hecho globalmente asintóticamente estable si
r 0 ∈ ( d, d + am / cp).

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Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1185

4 Modelo con el tipo Holling II respuesta funcional

En esta sección, consideramos el tipo Holling II respuesta funcional g (u) = pu / ( 1 +

qu), y en la media hora, por conveniencia del análisis, se adopta la siguiente forma particular por el término
efecto de miedo f (k, v):

f (k, v) = 1 (4,1)
1 + k v.

Con Gu) y f (k, v) especí fi ed como anteriormente, el modelo ( 2.4 ) se convierte en

du dt = r 0 u
1 + k v - du - au 2 - pu v 1 + qu,
(4,2)
re v

dt = cpu1v+ qu - metro v.

4.1 Existencia de equilibrios y comportamientos dinámicos en frontera

Además del equilibrio trivial mi 0 = ( 0, 0), el sistema ( 4.2 ) Tiene un equilibrio semi-trivial mi 1 = (( r 0 - d) / a, 0) si r
0> re, que se supone en el resto del papel. Nos dirigimos a la estabilidad local de mi 1 en el siguiente
teorema.

teorema 4.1 Semi-trivial de equilibrio E 1 es localmente asintóticamente estable si

( r 0 - d) (cp - mq) <am (4,3)

se satisface y es inestable si

( r 0 - d) (cp - mq) > am (4,4)

sostiene.

La prueba para el Teorema 4.1 es similar a la prueba de inTheorem 3.1 y por lo tanto se omite. Más adelante veremos
que bajo ( 4.4 ), el modelo ( 4.2 ) En realidad tiene un equilibrio positivo. Tenga en cuenta que mi 0 es inestable, mi 1 es
localmente asintóticamente estable y no hay otro equilibrio siempre y cuando

cp ≤ m q. (4,5)

Entonces esto implica que mi 1 es de hecho globalmente asintóticamente estable si ( 4.5 ) Se cumple.

Por lo tanto, tenemos el siguiente teorema.

teorema 4.2 El equilibrio límite E 1 es globalmente asintóticamente estable si ( 4.5 )

se satisface.

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1186 X. Wang et al.

por el teorema 4.2 , El comportamiento dinámico de sistema ( 4.2 ) Es claro cuando ( 4.5 ) Se cumple.

En la secuela, sólo tenemos que estudiar el caso cuando

cp> m q. (4,6)

Con el fin de simplificar el análisis, hacemos las siguientes transformaciones para el sistema ( 4.2 ) por

dt = ( 1 + qu) ( 1 + k v) dt,
metro

u = cp - MQ u, v = k v. (4,7)
metro

Dejando caer el sistema de barras ( 4.2 ) Se transforma con el siguiente sistema equivalente

du dt = u (una 1 + una 2 u - una 3 v - una 4 u v - una 5 u 2 - una 6 v 2 - una 5 u 2 v),

re v
(4,8)
dt = v ( u - 1) (1 + v),

dónde

una 1 = r 0 - re
m, una 2 = ( r 0 - d) qcp - mq, una 3 = dk + p
- una mk,

una 4 = dq + una (4,9)

cp - mq, una 5 = amq ( cp - mq) 2, una 6 = pag mk.

por ( 4.6 ), tenemos una i> 0, donde i = 1, 3, 4, 5, 6. Por lo tanto, existe una positiva
equilibrio mi 2 = ( 1, v 2) para el sistema ( 4.8 ) Si

una 1 + una 2> una 5 ( ⇐⇒ una 5 - una 1 < una 2), (4,10)

dónde v 2 es la raíz positiva de la siguiente ecuación cuadrática bajo ( 4.10 ):

una 6 v 22 + ( una 3 + una 4 + una 5) v 2 - ( una 1 + una 2 - una 5) = 0. (4,11)

por ( 4.11 ), Que en realidad obtenemos

( una 3 + una 4 + una 5) 2 + 4 una 6 ( una 1 + una 2 - una 5)

v 2 = - ( una 3 + una 4 + una 5) + √ . (4,12)
2 una 6

Se señala que el cálculo directo muestra que ( 4.10 ) Es equivalente a la

condición ( 4.4 ), Lo que implica que mi 1 pierde su estabilidad a la ocurrencia del equilibrio positivo mi 2 cuando la
desigualdad ( 4.3 ) Se invierte a ( 4.4 ). La estabilidad local de mi 2 se aborda en el siguiente teorema.

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Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1187

teorema 4.3 El equilibrio positivo E 2 es localmente asintóticamente estable si

una 5 - una 1 < una 2 ≤ 2 una 5, (4,13)

una 2> 2 una 5 y v 2> una 2 - 2 una 5 ; (4,14)

una 4 + 2 una 5

es inestable si

una 2> 2 una 5 y v 2 < una 2 - 2 una 5 . (4,15)

una 4 + 2 una 5

Prueba matriz jacobiana de sistema ( 4.8 ) a mi 2 ( 1, v 2) es

]
J * = [ J 11 J 12 , (4,16)
J 21 J 22

dónde

J 11 = una 1 + 2 una 2 - una 3 v 2 - 2 una 4 v 2 - 3 una 5 - una 6 v 22 - 3 una 5 v 2,

J 12 = - una 3 - una 4 - 2 una 6 v 2 - una 5 < 0, J 21 = v 2 ( 1 + v 2) > 0, J 22 = 0. (4,17)

Obviamente, det ( J) = - J 12 J 21> 0 por ( 4.10 ) Y después la estabilidad de mi 2 se determina por tr ( J *) = J 11. cálculos
directos muestran que tr ( J *) < 0 es equivalente a

( una 2 - 2 una 5) <( una 4 + 2 una 5) v 2. (4,18)

Porque v 2, una 4, una 5 son todos positivos, ( 4.18 ) Se satisface si ( 4.13 ) Se cumple. Además,
Si una 2> 2 una 5, la estabilidad local de mi 2 requiere una mayor v 2> ( una 2 - 2 una 5) / ( una 4 + 2 una 5),

como se presenta en ( 4.14 ). Equilibrio mi 2 pierde estabilidad cuando ( 4.15 ) Se cumple.

Tenga en cuenta que ( 4.13 ) es equivalente a

••••

r 0> a.m
cp - MQ + re,
(4,19)
•••
r 0 ≤ d + un (cp + mq)
q (cp - mq) ,

y ( 4.14 ) es equivalente a

••••

r 0> d + un (cp + mq)

q (cp - mq) ,
(4,20)
•••
k> q (cp - mq) 2 (( r 0 - d) q (cp - mq) - un (cp + mq)) .
do 2 pa (qd (cp - mq) + A (cp + mq))

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1188 X. Wang et al.

Entonces, por el teorema 4.3 , Se obtiene que la presa y depredadores tienden a un estado estacionario

Si ( 4.19 ) Se cumple. En este caso, la estabilidad de mi 2 No se ve afectado por el costo de miedo, que es similar a los resultados

obtenidos de la Sección anterior. 3 . En otras palabras, la estabilidad del equilibrio de coexistencia no cambiará si la tasa de

nacimiento de la presa no es lo suficientemente grande como para soportar las oscilaciones no importa qué tan sensibles son

presa a los riesgos de depredación. Sin embargo, en contraste con los resultados de modelo con respuesta funcional lineal ( 3.1 ),

Para el modelo con la respuesta funcional de tipo Holling II ( 4.2 ), las condiciones en ( 4.20 ) Implican que la estabilidad de mi 2 se

ve afectada por el nivel de defensa frente a los depredadores. Las condiciones en ( 4.20 ) Indican que cuando la tasa de

nacimiento de la presa es lo suficientemente grande, presas y depredadores todavía tienden a un estado estacionario si presas

son lo suficientemente sensibles como para percibir el potencial de ataque de los depredadores y muestran comportamientos

anti-depredación en consecuencia, pero perder la estabilidad en caso contrario. Es bien sabido que el modelo clásico

depredador-presa sin el costo de miedo pero con la respuesta funcional Holling tipo II admite la ocurrencia de Hopf bifurcación

cuando la capacidad de carga de la presa es lo suficientemente grande. El fenómeno 'paradoja del enriquecimiento' ( McAllister

et al. 1972 ; Riebesell 1974 ; Rosenzweig 1971 ;

Gilpin andRosenzweig 1972 ) Aparece como una consecuencia. Sin embargo, como se mencionó anteriormente, incorporando el

costo de miedo en depredador-preymodels puede descartar tal fenómeno 'paradoja del enriquecimiento' eligiendo lo

suficientemente grande k.

4,2 La estabilidad global de equilibrio positivo

En la sección anterior, hemos demostrado que mi 2 es localmente asintóticamente estable si ( 4.13 ) O ( 4.14 ) Se cumple. Las
siguientes firmas teorema de estafadores que mi 2 es globalmente sintomáticamente estable bajo ( 4.13 ) Y otra condición.

teorema 4.4 El equilibrio positivo E 2 es globalmente asintóticamente estable si

una 5 - una 1 < una 2 ≤ 2 una 5 y 1 ≤ una 2 + una 4. (4,21)

Prueba Denotan los lados derechos de sistema ( 4.8 ) por P (u, v), Q (u, v) respectivamente. Tome la siguiente
función en función Dulac: B (u, v) = u - 1 v β dónde β es ser especi fi más tarde. A continuación, la divergencia del
vector es

∂ ( Q (u, v) B (u, v)) ∂V

= D ∂ ( P (u, v) B (u, v)) +
∂u

= u - 1 v β ( F 1 ( u) v + F 2 ( u)) , (4,22)

dónde

F 1 ( u, β) = - 2 una 5 u 2 + u ( 2 + β - una 4) - ( β + 2),

F 2 ( u, β) = - 2 una 5 u 2 + u (a 2 + β + 1) - ( β + 1). (4,23)

por ( 4.23 ) Y ( 4.21 ), tenemos

F 1 ( u, β) = F 2 ( u, β) + ( u ( 1 - una 4 - una 2) - 1) ≤ F 2 ( u, β) (4,24)

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1189

para u en [0, ∞). Por lo tanto, tenemos re ≤ 0 para ( u, v) ∈ R 2+ Si

F 2 ( u, β) ≤ 0, por u ∈ [ 0, ∞). (4,25)

Por lo tanto, suf fi cinas de encontrar una β tal que ( 4.25 ) Se cumple. Porque una 5> 0, ( 4.25 ) es
satis fi ed si

(Β) = ( una 2 + β + 1) 2 - 8 una 5 ( β + 1) ≤ 0 (4,26)

sostiene. Para mayor comodidad, y mucho β + 1 = β. Entonces ( 4.26 ) se convierte en

(Β) = β 2 + 2 ( una 2 - 4 una 5) β + una 2 2≤ 0. (4,27)

La existencia de β satisfactoria ( 4.27 ) Está implicada por (4 una 5 - una 2) ≤ 0 que es equivalente a

una 5 ( 2 una 5 - una 2) ≥ 0. (4,28)

Pero esto está garantizado por la primera desigualdad en ( 4.21 ). Así, bajo ( 4.21 ), existe
β de tal manera que re ≤ 0 para ( u, v) ∈ R 2+, y por el bien conocido teorema Dulac-Bendixson ( perko 1996 , El teorema 2, p
265), mi 2 es globalmente asintóticamente estable.

4.3 Existencia de ciclos límite y bifurcación de Hopf

En la sección anterior, hemos demostrado que no existe un ciclo límite si ( 4.21 ) Se cumple. Ahora demostramos que
existe un ciclo límite si ( 4.15 ) Es satisfecha.

teorema 4.5 Existe un ciclo límite si ( 4.15 ) sostiene. Prueba por ( 4.15 ) Y el Teorema 4.3 , mi 2 = ( 1, v 2) es inestable y mi 1 = ( u 1, 0)

es un punto de silla de montar. Tenga en cuenta que por ( 4.15 ) tenemos

una 2 2 + 4 una 1 una 5

ū 1 = una 2 + √
u > 1.
2 una 5

Dejar L 1 = u - u 1. Entonces

||| L 1 = 0 = u 1 ( - una 3 v - una 4 u 1 v - una 6 v 2 - una 5 u 21 v) < 0,

du
(4,29)
dt

ya que una 3, una 4, una 5, una 6 son todos positivos.

A continuación, vamos L 2 = v - λ con λ> 0 para ser específico ed más tarde. Según los cálculos, obtenemos

|||| L 2 = 0 ||||
dl 2
= re v
dt dt v=λ

= λ ( u - 1) (1 + λ) < 0, por u ∈ ( 0, 1). (4,30)

123
1190 X. Wang et al.

Por otra parte, y mucho

L 3 = 2 ( u 1 - 1) ( v - λ) + λ ( u - 1). (4,31)

Los cálculos dan

|||| L 3 = 0
dl 3
= 2 ( u 1 - 1) re v
dt dt + λ du dt

= 2 ( u 1 - 1) v ( u - 1) (1 + v)

+ λ u (a 1 + una 2 u - una 3 v - una 4 u v - una 5 u 2 - una 6 v 2 - una 5 u 2 v)

)
≤ - una 6 u
4 λ 3 + λ 2 ( 2 ( u 1 - 1) 2 - u 2 ( una 3 + una 4 u + a 5 u 2)

+ λ (( una 1 + una 2 u - una 5 u 2) u + 2 ( u 1 - 1) 2). (4,32)

Porque una 6> 0 y 0 < u <u 1, se sigue de ( 4.32 ) ese dl 3 / dt < 0 para su fi cientemente grande λ> 0.

Por Poincaré-Bendixson teorema ( Meiss 2007 , El teorema 6.12), existe un límite

ciclo si ( 4.15 ) Se cumple.

A partir del análisis anterior, vemos que cuando ( 4.15 ) Se cumple, el equilibrio positivo
mi 2 se vuelve inestable y un ciclo límite viene a la existencia. Tal ciclo límite es un resultado de Hopf bifurcación. De
hecho, a partir de la demostración del Teorema 4.3 , vemos eso mi 2
pierde su estabilidad y Hopf bifurcación se produce cuando tr ( J *) = J 11 en ( 4.17 ) Cambia de signo de negativo a
positivo. Por lo tanto, tr ( J *) = J 11 = 0 da la condición para Hopf bifurcación. Haciendo uso de ( 4.11 ), La fórmula para
J 11 en ( 4.17 ) Puede ser simpli fi ed a

J 11 = - ( una 4 + 2 una 5) ¯ v 2 + una 2 - 2 una 5. (4,33)

Por lo tanto, cambio de signo de J 11 de negativo a positivo es en realidad equivalente a cambiar de estado ( 4.14
) condicionar ( 4.15 ) Lo que implica que el ciclo límite surge de una bifurcación de Hopf.

A continuación, nos ocupamos de la dirección de la bifurcación de Hopf, con la intención de comprender el impacto del
efecto de miedo en la bifurcación de Hopf y su dirección en términos del parámetro de efecto de miedo k. Primero se tiene
el siguiente teorema general de la dirección de bifurcación.

teorema 4.6 Dejar

σ: = - 8 una 5 ( una 2 - 2 una 5) 2 una 2 ( una 4 + 2 una 5) ( - una 4 + 6 una 4 una 5 - 2 una 5 + 8 una 3 una 5 + 4 una 2
6- 5)

( una 2 - 2 una 5) una 6 - una 5 ( una 4 + 2 una 5) 2 ( 2 una 3 + una 4) ( una 3 + una 4 + una 5). (4,34)

Entonces, la bifurcación de Hopf supercrítica es si σ < 0 y es subcrítico si σ> 0.

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1191

Prueba Dejar x = u - 1, y = v - v 2. Entonces el sistema ( 4.8 ) se convierte en

dx dt = J 11 x + J 12 y + f 1 ( X, y), dt dy = J 21
x + J 22 y + f 2 ( X, y),

(4,35)

dónde J 11, J 12, J 21, J 22 se muestran en la ( 4.17 ) y F yo ( X, y) para i = 1, 2 representan términos de orden superior de X, y. Hemos
visto en lo anterior que la bifurcación de Hopf se produce cuando
J 11 = 0, o equivalentemente

v 2 = una 2 - 2 una 5 . (4,36)

una 4 + 2 una 5

Por otra parte, por la transformación

X = x, Y = J 11 x + J 12 y = J 12 y

y observando que J 22 = 0, el sistema ( 4.35 ) Se transforma además a

( )
dX dt = Y + f 1
X, Y ,
J 12
( )
dY dt = J 12 J 21 X + J 12 F 2
X, Y . (4,37)
J 12

Dejar

γ = - J 12 J 21> 0, X = - X, Y = Y / √ γ.

Entonces el sistema ( 4.37 ) se convierte en

( - X, √γ )
dX dt = -√ γ Y - F 1
Y ,
J 12
( - X, √γ )
dY dt = √ γ X + J 12
√γF2 Y . (4,38)
J 12

Ahora la matriz jacobiana de ( 4.38 ) En (0, 0) es de la forma canónica de Jordan

[ 0 -√ γ ]
√γ0 . (4,39)

123
1192 X. Wang et al.

De fi ne F 1 y F 2 por

( - X, √ γ YJ 12)
F 1 ( X, Y) = - F 1 ,

( - X, √ γ YJ 12)
F 2 ( X, Y) = J 12 √ γ F 2 .

Entonces la dirección de bifurcación de Hopf se determina por el signo de la cantidad

(∂3F1 )
σ *: = 1
dieciséis
∂ X 3 + ∂ 3 F∂ 1X ∂ Y 2 + ∂ 3 ∂F X
2 2∂Y+∂3F
∂Y2 3
(∂2F1 (∂2F1 ) (∂2F2 )
1 16 ω
+ -∂2F2
∂X∂Y ∂ X 2 + ∂ 2 F∂1Y 2 ∂X∂Y ∂ X 2 + ∂ 2 F∂2Y 2
)
∂2F2 ∂2F2
-∂2F1 , (4,40)
∂X2 ∂ X 2 + ∂ 2 F∂1Y 2 ∂ Y 2

dónde ω = √ γ = √- J 12 J 21. Utilizando ( 4.36 ) Y con la ayuda de un software de arce,

σ * se calcula y simpli fi ed con la fórmula dada por σ en ( 4.34 ). Por perko ( 1996 ) (Teorema 1 en la página
34), Hopf bifurcación es supercrítico si σ < 0 y si es subcrítico σ> 0.

Con el fin de analizar cómo el miedo afecta a la dirección de bifurcación de Hopf, podemos elegir k como un
parámetro de bifurcación. por ( 4.9 ), Es evidente que sólo una 3 y una 6 dependerá del parámetro k. dejando h = d / m, vemos
eso

una 3 = una 6 + h. (4,41)

Por una 6 = pag

metrok,1 podemos tomar equivalentemente una 6 ( en lugar de k) como el parámetro de bifurcación
en el modelo de reescalado ( 4.8 ). Mediante el uso ( 4.41 ), ( 4.36 ) Puede ser simpli fi ed a

una 6 = ( una 4 + 2 una 5) ( una 4 una 5 + una 4 una 1 + una 5 una 2 + 2 una 5 una 1 + 2 una 5 h - decir ah 2) =: una *
6
(4,42)
( una 2 + una 4) ( una 2 - 2 una 5)

una ecuación con la mano derecha lado independiente de k, da el valor crítico de una 6
para la bifurcación de Hopf.

Respecto a una 6 como un parámetro de bifurcación que se elige en el valor crítico una * 6, σ
en ( 4.34 ) Se puede expresar, en términos de una 1 como una función cuadrática, como

σ 0 = UNA 1 una 2 1 + UNA 2 una 1 + UNA 3, (4,43)

el signo de los cuales determina la dirección de Hopf bifurcación. en ( 4.43 ), tenemos

UNA 1 = - 2 una 5 ( una 4 + 2 una 5) 2 ( 2 una 2 - 2 una 5 + una 4) 2,

UNA 2 = - ( una 4 + 2 una 5) ( segundo 1 h + B 2), UNA 3 = re 1 h 2 + re 2 h + D 3, (4,44)

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1193

dónde

segundo 1 = - 4 una 5 ( - 2 una 5 + una 2) 2 ( 2 una 2 - 2 una 5 + una 4),

segundo 2 = ( una 2 + una 4) ( - 2 una 5 una2 2+ 6 una 4 una 5 una 22 + 20 una 2 2 una52- 2 una 4 - 44 una 3
una 2 5 una 2 + 3 una 2 una 5 una42

+ 4 una 4 una 2 una 5 + 8 una 2

5 una 2 - 8 una 4 una 35
35 - 2 una 2 4 una52- 4 una 4 una 2 5- 8 una 3 5 + 24 una 4 5),

re 1 = - 2 una 5 ( - 2 una 5 + una 2) 4,

re 2 = ( una 2 - 2 una 5) 2 ( una 2 + una 4) ( - una 4 una 2 + 3 una 4 una 2 una 5 + 10 una 2
5 una 2 - 2 una 5 una 2

- 2 una 4 una 2
5+ 4 una 2 5- 12 una 3 5+ 2 una 4 una 5),

re 3 = - una 5 ( una 2 + una 4) 2 ( una 2 4 una22+ 12 una 2 2 una52- 2 una 5 una 2 2+ 7 una 4 una 5 una 22 - una 2 2 una 4 - 12 una 2 una 4 una 25

- una 2 una 5 una 2

4 - 28 una 3 5 una 2 + 8 una 2 5 una 2 + 4 una 4 una 2 una 5 - 8 una 3 5+ 4 una 4 una 35
35 - 4 una 4 una 25+ dieciséis una
5). 4

(4,45)

Desde ( 4.44 ), está claro que UNA 1 < 0 porque una 5> 0. Sea = UNA 22 - 4 UNA 1 UNA 3.

espectáculo análisis matemático que UNA 2, UNA 3 y puede ser positiva o negativa bajo
diferentes condiciones. Las simulaciones numéricas muestran que todas las combinaciones razonables de

UNA 2, UNA 3, son posibles (ver Figs. 1 , 2 , 3 ).

Darse cuenta de UNA 1, UNA 2, UNA 3, son expresiones de una 2, una 4, una 5, h. Entonces, tomando
diferentes valores de una 1, σ 0 puede ser positivo o negativo. Dejar
( )
una 4 + √ una 2 4 - 4 una 5 h ( una 2 + una 4)

a 1+ = 1 - h, (4,46)
2 una 5

y
( - una 4 + √ )
una 2 4 - 4 una 5 h ( una 2 + una 4)

una -
1= -1 - h. (4,47)
2 una 5

0 x 10 8

-0,2

-0,4

-0,6

-0,8

-1
σ0

σ0

-1,2

-1,4

-1,6 -2 -1 0 x 10 6

-1,8 -6 -5 -4 -3

-2 -9 -8 -7 -10
0 2 4 6 8 10 0 2 4 6 8 10
A1 A1

( una) (segundo)

Figura 1 UNA 1 < 0, UNA 2 < 0, UNA 3 < 0, > 0 y UNA 1 < 0, UNA 2 < 0, UNA 3 < 0, < 0. Los parámetros son:
una 2 = 9,0639, una 4 = 8,8393, una 5 = 4,4733, h = 0,8866 y una 2 = 8,7964, una 4 = 3,82, una 5 = 1,4757,
h = 1,3037, respectivamente

123
1194 X. Wang et al.

20

15

5 10

σ0
σ0

-1.4x 10 5
-5 0

-1,6 -1,5
-10

-1,8 -1,7
-15

-2,1 -2 -1,9 -20

0 2 4 6 8 10 0 0.5 1 1.5 2
A1 A1

( una) (segundo)

Figura 2 UNA 1 < 0, UNA 2> 0, UNA 3 < 0, <0 y UNA 1 < 0, UNA 2 < 0, UNA 3> 0, > 0. Los parámetros son:
una 2 = 3,9703, una 4 = 7,6983, una 5 = 0,0715, h = 35.7226 y una 2 = 6,9741, una 4 = 0,1337, una 5 = 0,1194,
h = 0,0032, respectivamente

350

300

250

200
σ0

σ0

150

100

-5 0 5 x 10 4
50

0 -20 -15 -10

0 5 10 15 20 25 30 0 5 10 15
A1 A1

( una) (segundo)

Fig. 3 UNA 1 < 0, UNA 2> 0, UNA 3> 0, > 0 y UNA 1 < 0, UNA 2> 0, UNA 3 < 0, > 0. Los parámetros son:
una 2 = 8,0115, una 4 = 0,2414, una 5 = 0,0256, h = 0,0131 y una 2 = 7,1134, una 4 = 7,3037, una 5 = 0,0436,
h = 0,7421, respectivamente

Mediante el uso a +
1y una - 1, las posibilidades de la dirección de bifurcación de Hopf son
resumido en la tabla 1 , Que muestra que la dirección de bifurcación de Hopf puede ser supercrítico o subcrítico
dependiendo en diferentes combinaciones de una 1, una 2, una 4, una 5, h.

5 Las simulaciones numéricas

Con el fin de explorar mejor el papel que el costo del miedo juega en nuestro modelo depredador-presa, llevamos a cabo una
serie de simulaciones numéricas para el modelo ( 4.2 ) Con los parámetros en sus escalas originales. En la Fig. 4 , La curva de
trazo continuo representa la curva crítico que determina la bifurcación Hopf sin el efecto de miedo (es decir, k = 0) mediante el
establecimiento de r 0 y

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1195

tabla 1 Dirección de bifurcación de Hopf, tomando una 6 como un parámetro de bifurcación

condiciones de dirección de Hopf dirección Hopf

UNA 1 UNA 2 UNA 3 una 1

Casos Caso

1 <0 <0 <0 > 0 ai Supercrítico

1

caso 2 <0 <0 <0 <0 ai Supercrítico

1

caso 3 <0 > 0 <0 <0 ai Supercrítico

1

caso 4-1 <0 <0 > 0 > 0 a+ Supercrítico

1

caso 4-2 <0 <0 > 0 > 0 una - subcrítico

1

caso 5-1 <0 > 0 > 0 > 0 a+ Supercrítico

1

caso 5-2 <0 > 0 > 0 > 0 una - subcrítico

1

caso 6-1 <0 > 0 <0 > 0 ai subcrítico

1, r 2 < ai 1<r1

caso 6-2 <0 > 0 <0 > 0 una - subcrítico

1, r 2 < una - 1 < r 1 < a + 1

caso 6-3 <0 > 0 <0 > 0 ai Supercrítico

1, una1- < r 2 < r 1 < a + 1

caso 6-4 <0 > 0 <0 > 0 a+ Supercrítico

1, r 2 < una - 1 < r 1 < a + 1

caso 6-5 <0 > 0 <0 > 0 ai Supercrítico

1, r 1 < ai 1

aquí ai
1, i = +, - se definen en ( 4.46 ), ( 4.47 ) y r 1, r 2 son raíces más grandes y más pequeñas de ( 4.43 ), respectivamente

0.2
Dirección de Hopf Existencia de bifurcación

0.18 para la existencia del equilibrio positivo de la

bifurcación de Hopf
Subcrítico
0.16
bifurcación de

Hopf

0.14

0.12

Bifurcación de
r0

0.1 Hopf supercrítica

0.08

0.06

0.04

0.02

0 0.5 1 1.5 2 2,5 3 3.5 4

q

Fig. 4 Disponible región de bifurcación de Hopf en r 0, q avión. Los parámetros son: a = 0.01, p = 0,5,
c = 0,4, m = 0.05, d = 0.01

q como parámetros libres. Figura 4 muestra que el modelo que incorpora el costo de miedo requiere mayor r 0 a admitir
la existencia de bifurcación de Hopf, en comparación con los modelos sin ella. Desde un punto de vista biológico, el
costo de miedo en la presa requiere mayor

123
1196 X. Wang et al.

0.5 0.35
UV

0.45
0.3

0.4

0.25
0.35

0.3
0.2

0.25
u, v

v
0.15
0.2

0.15
0.1

0.1

0.05
0.05

0
0 1000 2000 3000 4000 5000 6000 7000 0 0 0.5 1 1.5
t u ciclo límite estable de u y v

( una) (segundo)

Fig. 5 Diferentes pautas de presas y depredadores. Los parámetros para una son: r 0 = 0,03, k = 0,1, d = 0.01,
a = 0.01, p = 0,5, q = 0,1, m = 0.05, c = 0.4. Los parámetros para segundo son: r 0 = 0.05, k = 10, d = 0.01,
a = 0.01, p = 0,5, q = 0,6, m = 0.05, c = 0.4. una equilibrio estable positivo global. segundo ciclo límite estable

compensación de la tasa de natalidad de la presa de apoyo a oscilaciones periódicas en las poblaciones de presas y
depredadores. Como se indica en la Fig. 5 una, la población de la presa y depredador tiende hacia un estado de equilibrio
estable si a nivel mundial r 0 y q se encuentran en la región entre la curva de trazos y la curva continua en la figura. 4 . En
este caso, no importa qué tan sensible que la presa está a riesgo de depredación, no pueden producirse oscilaciones
periódicas. Figura 5 b muestra que las poblaciones de presa y depredador oscilan periódicamente debido a supercrítico
bifurcación Hopf si los parámetros se eligen en la región entre la línea continua y la línea de puntos en la Fig. 4 . En la
Fig. 4 , por elección q = 0,6, podemos obtener una línea vertical que se cruza con la línea continua y la línea de puntos
cuando se aumenta el valor de

r 0. Esto indica que el aumento r 0 o equivalentemente el aumento k pueden llevar a un cambio de direcciones de
bifurcación de Hopf de adelante hacia atrás. Figura 6 es un diagrama subcrítico bifurcación Hopf traza software
usingMatcont ( Dhooge et al. 2003 , 2008 ). Como se muestra en la Fig. 6 , tomando k como un parámetro de bifurcación,
hay dos ramas para el periodo de oscilación, donde el inferior corresponde a un ciclo límite inestable y representa la
superior para un ciclo límite estable. Biológicamente, el aumento del nivel del efecto miedo en presa puede inducir una
transición desde el estado en el que las poblaciones de la presa y depredador oscilan periódicamente a una situación
bi-estabilidad. Cuando biestabilidad ocurre, se producen varios ciclos límite, como se muestra en la Fig. 7 . En este
escenario, el patrón final de presas y depredadores depende de su tamaño inicial de la población. Presas y
depredadores tienden a un estado estacionario si las poblaciones iniciales son relativamente pequeñas y permanecen
dentro del ciclo límite inestable. Las poblaciones de presas y depredadores oscilan periódicamente si las poblaciones
iniciales son relativamente grandes y localizan fuera del ciclo límite inestable. Figura 8 muestra la relación entre ( k, q) y ( k,
r 0) a lo largo de la línea crítica determinar Hopf bifurcación. Figura 8 b indica que al aumentar el valor de la tasa de
natalidad de la presa, se requieren niveles más bajos de miedo para obtener bifurcación de Hopf no importa cómo el
tiempo de manipulación de los alimentos por los depredadores varía. biológicamente,

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1197

140

130

120

110

100
Período

90

80

70

60

50
5 10 15 20 25 30 35
k

Fig. 6 diagrama de bifurcación para subcrítico bifurcación de Hopf. Los parámetros son: r 0 = 2.671, d = 0,0246,
a = 0,0004, p = 0,0673, q = 0,0058, c = 0,0952, m = 0,0505

0.4
ciclo límite estable de u y v ciclo
límite inestable equilibrio estable
0.35
locales

0.3

0.25

0.2
v

0.15

0.1

0.05

0
0 0.5 1 1.5 2 2.5
u

Fig. 7 Subcrítica bifurcación Hopf / bi-estabilidad. Los parámetros son: r 0 = 0,12, k = 60, d = 0.01, a = 0.01,
p = 0,5, q = 0,6, m = 0.05, c = 0.4

esto implica que con una mayor tasa de natalidad, la presa se vuelve menos sensible en la percepción de riesgo de depredación.

Del mismo modo, la Fig. 9 muestra de nuevo que a medida que los efectos de miedo se vuelven más extremo, puede inducir un

cambio en la dirección de bifurcación de Hopf, desde supercrítico para subcrítico

123
1198 X. Wang et al.

0.25

0.2
12

0.15

k
10
k

0.1
68

0.05
24

0
0
0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1
0.5 1 1.5 2 2.5 3
r0
q

( una) (segundo)

Fig. 8 Proyección bidimensional de la curva de bifurcación de Hopf cuando k = 0 en k, q y k, r 0 respectivamente.

una k, q a lo largo de la curva de bifurcación de Hopf. segundo k, r 0 a lo largo de la curva de bifurcación de Hopf

0.3
Dirección de Hopf Existencia de bifurcación para

la existencia del equilibrio positivo de la

bifurcación de Hopf

0.25

0.2 Subcrítico
bifurcación de
Bifurcación de
Hopf
r0

Hopf supercrítica

0.15

0.1

0.05
0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 0.9 1
pag

Fig. 9 Disponible región de bifurcación de Hopf en r 0, pag avión. Los parámetros son: q = 0,5, c = 0,5, m = 0,1,
d = 0.05, a = 0.01

mediante la celebración pag fi ja en algún momento. La diferencia entre figuras. 4 y 9 radica en que pag

debe ser lo suficientemente grande como para soportar la bifurcación mientras que subcrítico q tiene que estar en un intervalo intermedio.

Biológicamente, las necesidades del ataque ratebypredators Tobe lo suficientemente grande como para infundir miedo en la presa; de lo

contrario, el miedo no afectará a los comportamientos dinámicos de los sistemas depredador-presa y bi-estabilidad no puede suceder. Figura 10

A muestra que se alimentan son más

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1199

0.05 0.2

0,045 0.18

0.04 0.16

0,035 0.14

0.03 0.12

0,025 0.1

k
k

0.02 0.08

0.06
0,015

0.04
0.01

0.02
0,005

0
0.1 0.15 0.2 0.25 0.3
0,11 0,12 0,13 0,14 0,15 0,16 0,17 0,18 0,19 0,2 0

pag r0

( una) (segundo)

La Fig. 10 Proyección bidimensional de la curva de bifurcación de Hopf cuando k = 0 en pag - k avión y r 0 - k

avión, respectivamente, con los valores de los parámetros dados en la Fig. 9 . una k, p a lo largo de la curva de bifurcación de Hopf. segundo k, r 0 a lo largo de la curva de

bifurcación de Hopf

dispuestos a mostrar comportamientos anti-depredadores cuando la tasa de ataque de los depredadores aumenta y Fig. 10 b nuevamente

confirma que las presas showweaker antipredadoras comportamientos cuando la tasa de natalidad de la presa es mayor, sin tener en

cuenta el cambio en la tasa de ataque de los depredadores.

Otra observación interesante es que la tasa de mortalidad natural de los depredadores metro tiene que ser relativamente pequeño para

que el modelo para permitir una bifurcación Hopf subcrítica, como se indica en la Fig. 11 . Biológicamente, se requiere una relativamente alta

densidad de depredadores para evocar las defensas frente a los depredadores de presas que conllevan costes lo suficientemente grandes

como para afectar a las poblaciones de presas. El costo de miedo no se puede observar si la población de depredadores disminuye

demasiado rápidamente mediante el cual las señales que significan riesgo de depredación son bajos, como será las respuestas

anti-depredadores de presa (Fig. 12 ).

También se aplican diferentes funciones en el modelado del coste de miedo cuando la realización de simulaciones. En

particular, hemos probado los siguientes dos funciones

f ( v) = mi - k v, (5,1)

11+k1v+k2
f ( v) = v 2. (5,2)

Ambas funciones ( 5.1 ) Y ( 5.2 ) Están disminuyendo funciones con respecto a v, pero con diferentes tasas decrecientes,
en comparación con ( 4.1 ). Nuestros resultados de la simulación para la bifurcación de Hopf y su dirección son
cualitativamente sin cambios, ya sea con ( 5.1 ) O ( 5.2 ), Lo que implica que nuestros resultados son aplicables para
monótona general de la función de disminuir
v. Además, para ( 5.2 ), También obtenemos una relación entre k 1 y k 2 a lo largo de la curva de bifurcación de Hopf como
se demuestra en la Fig. 13 Indicando que k 2 es de hecho linealmente decreciente con k 1 en la bifurcación de Hopf.

123
1200 X. Wang et al.

0.3
Dirección de Hopf Existencia de bifurcación para

la existencia del equilibrio positivo de la

bifurcación de Hopf

0.25

Subcrítico

bifurcación de

Hopf
0.2

Bifurcación de
r0

Hopf supercrítica

0.15

0.1

0.05
0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6
metro

La Fig. 11 Disponible región de bifurcación de Hopf en r 0, metro avión. Los parámetros son: q = 0,5, p = 0,5, c = 0,6,
a = 0.01, d = 0.05

0.2 0.1

0.18 0.09

0.16 0.08

0.14 0.07

0.12 0.06

0.1 0.05
k
k

0.08 0.04

0.03
0.06

0.02
0.04

0.01
0.02

0
0
0.15 0.2 0.25 0.3 0.35 0.4 0.45 0.5
0.4 0.45 0.5 0.55
metro r0

( una) (segundo)

La Fig. 12 Proyección bidimensional de la curva de bifurcación de Hopf cuando k = 0 en metro - k avión y r 0 - k

avión, respectivamente, con los valores de los parámetros dados en la Fig. 11 . una k, m a lo largo de la curva de bifurcación de Hopf. segundo k, r 0 a lo largo de la curva de

bifurcación de Hopf

En el contexto del control de la población, si todas las soluciones de ( 4.2 ) Tienden a un estado estacionario

con el tiempo, entonces el efecto de miedo no afectará a la población de presas en el largo plazo. Sin embargo,
en el mismo escenario, la eventual población del depredador disminuirá cuando k aumenta (ver 4.12 ). Por otro
lado, las poblaciones de la presa y depredador pueden oscilar periódicamente debido a supercrítico o subcrítico
bifurcación de Hopf. En este caso, la fig. 14 indica que la biomasa de presas y depredadores disminuye con
increas-

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1201

300

250

200
K2

150

100

50

0
0 10 20 30 40 50 60 70

k1

La Fig. 13 Relación entre k 1 y k 2 a lo largo de la línea de bifurcación de Hopf la hora de tomar la función miedo ( 5.2 )

4.5
UV

3.5 4

2,5 3
u, v

1.5 2

0.5 1

0
0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4
k

La Fig. 14 La biomasa de depredadores y presas de soluciones periódicas con diferentes k debido a la bifurcación de Hopf supercrítica. Los
parámetros son: r 0 = 2, d = 0,2, a = 0,04, p = 0,4, q = 0,2, c = 0,3, m = 0.1

En g k a lo largo de soluciones periódicas debido a la bifurcación de Hopf supercrítica. Biológicamente, esto implica que los

comportamientos frente a los depredadores de presa pueden afectar su tasa de crecimiento global a largo plazo, como un costo de

miedo. Por otra parte, la Fig. 14 confirma los argumentos teóricos que los niveles más fuertes de defensa resultado en mayores

costos, que pueden disminuir de la presa

123
1202 X. Wang et al.

a largo plazo tamaño de la población. Las simulaciones también se llevan a cabo para la biomasa de presas y depredadores
a lo largo de soluciones periódicas con diferentes k debido a subcrítico bifurcación de Hopf. Resultados para tal caso son
consistentes con la anterior donde Hopf bifurcación es supercrítico y por lo tanto se omite.

6 Conclusiones y discusiones

En el presente trabajo, hemos estudiado un modelo depredador-presa que ha incorporado el efecto que el temor de
depredadores tienen sobre la presa, ya sea con la respuesta funcional lineal o la respuesta funcional de tipo Holling II.
Para el caso de la respuesta funcional lineal, los resultados matemáticos muestran que el costo del miedo no cambia
los comportamientos dinámicos del modelo y un equilibrio único positivo es globalmente asintóticamente estable
cuando existe.

Sin embargo, para el modelo con la respuesta funcional Holling tipo II, el costo del miedo afecta a las interacciones depredador-presa en

varias formas. Los resultados del análisis muestran que existe un equilibrio positivo globalmente estable si la tasa de nacimiento de la presa

no es lo suficientemente grande como para soportar las fluctuaciones. En este caso, las poblaciones de presas y depredadores tienden a

generar constantes positivas con el tiempo, no importa qué tan sensible es la presa a los posibles peligros de los depredadores. Cuando la

tasa de nacimiento de la presa es lo suficientemente grande como para soportar las oscilaciones, el equilibrio positivo del sistema

depredador-presa es localmente asintóticamente estable si el nivel de miedo es alto. En este caso, el costo de miedo puede estabilizar el

sistema depredador-presa, descartando soluciones periódicas. Esto ofrece un nuevo mecanismo para evitar la “paradoja del

enriquecimiento” en los ecosistemas. soluciones periódicas todavía puede existir cuando el nivel de miedo es relativamente bajo. se obtienen

Condiciones para la existencia de Hopf bifurcación y las condiciones que determinan la dirección de bifurcación de Hopf, que indican que el

costo de miedo no sólo afectará a la existencia de Hopf bifurcación, sino también cambiar la dirección de Hopf bifurcación. De hecho, hemos

demostrado que la bifurcación de Hopf en el modelo que incorpora el costo de miedo puede ser a la vez supercrítico y subcrítico, que está en

contraste con los modelos clásicos depredador-presa que ignoran los efectos de riesgo de depredación, donde bifurcación de Hopf sólo

puede ser supercrítico. que indican que el costo del miedo no sólo afectará a la existencia de bifurcación de Hopf, sino también cambiar la

dirección de bifurcación de Hopf. De hecho, hemos demostrado que la bifurcación de Hopf en el modelo que incorpora el costo de miedo

puede ser a la vez supercrítico y subcrítico, que está en contraste con los modelos clásicos depredador-presa que ignoran los efectos de

riesgo de depredación, donde bifurcación de Hopf sólo puede ser supercrítico. que indican que el costo del miedo no sólo afectará a la

existencia de bifurcación de Hopf, sino también cambiar la dirección de bifurcación de Hopf. De hecho, hemos demostrado que la bifurcación

de Hopf en el modelo que incorpora el costo de miedo puede ser a la vez supercrítico y subcrítico, que está en contraste con los modelos clásicos depredador-pres

Las simulaciones numéricas se realizaron para demostrar el papel potencial que temen efectos pueden
jugar en las interacciones depredador-presa por la liberación de uno o dos parámetros libres en lugar de la
sola k. En condiciones de bifurcación de Hopf, aumentar el nivel de miedo puede causar un cambio en la
dirección de bifurcación de Hopf, desde supercrítico a subcrítico, cuando la tasa de nacimiento de presas
aumenta en consecuencia. El miedo genera comportamientos dinámicos ricos incluyendo bi-estabilidad,
donde las soluciones tienden a un estado estacionario o oscilan periódicamente dependiendo del tamaño
inicial de la población. Las simulaciones numéricas muestran también que la presa es menos sensible a la
depredación de riesgo percibido cuando la tasa de nacimiento de la presa es alta, independientemente de
cómo cambian otros parámetros. Por otra parte, la presa sería más dispuestos a mostrar las defensas
anti-depredadores cuando el (es decir, la depredación) tasa de ataque es alta, y percibiría menos peligros
potenciales como la tasa de mortalidad de los depredadores aumenta.

123
Modelando el efecto de miedo en las interacciones depredador-presa 1203

En nuestra formulación del modelo, hemos asumido que la depredación percibida solamente corre el riesgo de reducir la

tasa de natalidad y la supervivencia de las crías, y han ignorado el posible impacto sobre la tasa de mortalidad de adultos presa.

A pesar de que Zanette et al. ( 2011 ) y Clinchy et al.

( 2013 ) Argumentan que el miedo puede aumentar la tasa de mortalidad de adultos debido a los impactos fisiológicos a
largo plazo, todavía hay una falta de evidencia experimental directa. Por la misma razón, sólo hemos considerado el caso
en que el miedo no afecta a la competencia intra-fi co específico en nuestro modelo, aunque también hay un argumento
teórico en Cresswell ( 2011 ) Que el efecto de miedo puede cambiar la fuerza de la competencia intra-específico debido a la
complejidad de la red alimentaria. Una vez algunas pruebas experimentales que se disponga, estos deben ser
incorporados en el modelo, y un modelo de este tipo serían capaces de arrojar más luz sobre las interacciones entre presa
y depredador.

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