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MORFOMETRÍA DEL SISTEMA BIOACÚSTICO DE PECES RONCOS (HAEMULIDAE) EN AGUAS CLARAS Y

TURBIAS.

Juan Pablo Erazo Londoño

Universidad del Valle, Apartado Aéreo 25360, Cali, Colombia.
correo electrónico: juan.erazo@correounivalle.edu.co

Fernando Alberto Zapata Rivera

Universidad del Valle, Apartado Aéreo 25360, Cali, Colombia.
correo electrónico: fernando.zapata@correounivalle.edu.co

José Julián Tavera Vargas

Universidad del Valle, Apartado Aéreo 25360, Cali, Colombia.
correo electrónico: jose.tavera@correounivalle.edu.co

RESUMEN

Los animales envı́an y reciben señales que, si modifican el comportamiento del emisor y del receptor, constituyen algo
conocido como comunicación. El ambiente limita la comunicación con barreras naturales, y para los peces, la turbidez
del agua representa una barrera para la comunicación visual. Enviar y recibir señales acústicas podrı́a ser una alternativa
a la visión cuando el agua es turbia, por lo que peces que habitan estas aguas tendrı́an adaptaciones morfológicas
dirigidas hacia la detección y producción de sonido. Los cambios morfológicos en estructuras que detectan y producen
sonido, es decir el sistema bioacústico, darı́an pistas funcionales sobre adaptaciones dirigidas a la acústica en peces
de agua turbia y deberı́an poder diferenciarse de peces que viven en aguas claras. Se colectaron seis especies, dos en
Buenaventura (agua turbia) y cuatro en Isla Gorgona (agua clara), para realizar análisis morfométricos a sus sistemas
bioacústicos y observar si al compararlos con métodos comparativos filogenéticos se detectaban diferencias entre los
peces de agua turbia y clara. No se observó separación en el sistema bioacústico de peces de agua turbia y clara, pero sı́
se encontraron modificaciones estructurales novedosas que aportan a la bioacústica en los haemúlidos, además, se resaltó
la importancia del tamaño muestral para este estudio. Esta investigación encontró un nuevo biomodelo para estudios bio-
acústicos en el Pacı́fico colombiano y la aparición de una posible nueva forma de producción de sonido en los haemúlidos.

Palabras clave: ANOVA, Dentición farı́ngea, Haemulidae, Otolitos, PCA, Sonido, Vejiga natatoria.

ABSTRACT

Animals can send and receive signals, yet communication only occurs if they can modify their own and other animal
behavior. Environmental barriers could limit communication. In fishes, water turbidity could negatively affect visual
cues, therefore acoustic signals offer an alternative. Hence, acoustic morphology of fishes that inhabit turbid water will
be more developed to enhance sound production and detection. The morphological variation in sound production and
detection structures (bioacoustics system), could give functional clues on adaptations directed to acoustic signaling in
environments with contrasting turbidity. To test this idea we collected six species, two at Buenaventura (turbid water)
and four at Gorgona Island (clear water). We looked for patterns of morphological variation in some bioacoustics traits
with habitat type (turbid water vs clear water) by means of comparative methods. We did not find the expected pattern of
differentiation; we did find morphological changes in this system. We believed sample size may have a great impact in
this result. On the other hand, we found a possible yet undescribed novel mechanism of sound production in Haemu-
lids. This investigation also found a new biological model to test bioacoustics hypothesis at the Colombian western region.

Key words: ANOVA, Haemulidae, Otoliths, PCA, Pharyngeal teeth, Sound, Swim bladder.

INTRODUCCIÓN nicación entre ellos. La comunicación se puede definir

como la habilidad para enviar, recibir e interpretar
Muchas de las interacciones entre individuos de una señales, y por esto es parte vital del comportamien-
misma o de diferentes especies requieren de la comu-
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to de cualquier organismo (Rogers & Kaplan 1998).
Aunque los organismos acuáticos reciben información
acústica de distintos orı́genes (i. e. biótico y abiótico),
son las señales bióticas las relevantes para la comu-
nicación (Ladich & Schulz-Mirbach 2016). Éstas son
recibidas e interpretadas por diferentes órganos y senti-
dos, y modifican el comportamiento tanto del emisor
como del receptor (Rogers & Kaplan 1998). Ciertas
condiciones ambientales pueden crear barreras que
interfieren con la comunicación entre los animales. Por
ejemplo, cuando la comunicación depende de señales
visuales, una baja iluminación representa una barrera.
En el caso de los organismos acuáticos la turbidez del
agua impone un barrera para la comunicación visual,
ya que interfiere con la visibilidad (Engström-Öst &
Candolin 2007). En la medida en que la comunicación
entre individuos genere un beneficio en términos de
supervivencia o éxito reproductivo, se esperarı́a que
organismos que habiten en ambientes turbios utilicen
mecanismos alternativos de comunicación diferentes a
la visión. Una de las formas de comunicación mejor
estudiadas y que serı́a un buen candidato para reem-
plazar la visión en ambientes de agua turbia, es la
transmisión del sonido. En los peces, la producción
y recepción del sonido ha sido un tema ampliamente
estudiado, aunque en materia de comunicación, se hace
necesaria investigación adicional (Rogers & Kaplan
1998, Fay & Popper 1999, Fay et al. 2008, Ladich &
Schulz-Mirbach 2016).
Estudios etológicos, acústicos y fisiológicos han de-
mostrado que los peces utilizan el sonido para una
amplia variedad de funciones (Tyack 1998, Ladich
2015). En muchos teleósteos, la acústica juega un
papel importante en la supervivencia y en diferentes
contextos comportamentales tales como actividades
agonistas, evasión de la depredación, forrajeo y activi-
dades reproductivas (i. e. selección de pareja y cortejo;
Parmentier & Diogo 2006, Amorim et al. 2015, De
Jong et al. 2017). La recepción acústica directa en los
peces ocurre en forma de movimiento de partı́culas y
está ligada a los órganos otolı́ticos en el oı́do interno
(la sácula, la lagena y la utrı́cula), cada uno de los cua-
les aloja en su interior una piedra calcárea (u otolito)
llamados sagita, asteriscus y lapillus, respectivamente
(figura 1). Ya que los otolitos son más densos que el
cuerpo del pez y el agua, tienen un movimiento relativo
con amplitud y fase diferente al tejido que los rodea,
constituyéndose en un acelerómetro natural (Popper &
Lu 2000, Kasumyan 2005, Ladich & Schulz-Mirbach
2016). Adicional a la recepción directa de los estı́mulos
acústicos, también ocurre la recepción indirecta. Esta
última involucra una vejiga gaseosa como traductor
que recibe la información como presión de sonido y la
transporta para ser interpretada en los otolitos como
movimiento de partı́culas (Ramcharitar et al. 2006a).
La producción de sonido, al igual que todas las estruc-
turas involucradas en la acústica de los peces (i. e. el
sistema bioacústico), tiene una diversidad morfológica
y funcional sumamente alta e involucra diversos órga-
nos y estructuras de otros sistemas (Kasumyan 2008,
Fine & Parmentier 2015, Parmentier et al. 2017). Por
ejemplo, los peces de la familia Haemulidae producen
sonido al frotar sus mandı́bulas farı́ngeas y el sonido
es amplificado por la vejiga natatoria que actúa co-
mo un resonador (Burkenroad 1930, Moulton 1958,
Bertucci et al. 2014). La alta diversidad morfológica
y funcional en las estructuras para la producción y
detección de sonido, ha hecho difı́cil esclarecer con
certeza la relación forma-función que estas guardan.
Es por esto que, aunque se ha progresado en este tema,
el efecto de un factor sobre el cambio morfológico de
una estructura y su relación con la función sigue siendo
difı́cil de demostrar experimentalmente (Popper & Lu
2000, Popper et al. 2005, Ladich & Schulz-Mirbach
2016, Parmentier et al. 2017).
Figura 1. Disección en el plano sagital de un espéci-
men de H. leuciscus. A. Distribución de órganos inter-
nos en el espécimen haciendo principal énfasis en la
ubicación del oı́do interno, las mandı́bulas farı́ngeas en
posición inferior al oı́do interno y la vejiga natatoria.
B. Detalles de las estructuras básicas del oı́do interno.
Para indagar sobre la influencia de un factor ambiental
en el sistema bioacústico de los peces, se planteó la
pregunta de la existencia de diferencias morfológicas
en las estructuras emisoras y receptoras de sonido con
niveles opuestos de visibilidad en el agua. Los elemen-
tos acústicos han demostrado ser muy diversos en su
morfologı́a (Ladich & Schulz-Mirbach 2016), pero es
limitado el conocimiento sobre si esta variabilidad está
asociada a condiciones ambientales como la visibili-
dad. Si es cierto que el sistema bioacústico se modifica
en respuesta a las condiciones de visibilidad, entonces
los peces de aguas turbias tendrán caracterı́sticas mor-
fológicas acústicas diferentes a las de sus contra-partes
de aguas claras.
Los roncos (Familia Haemulidae) son un grupo diverso
de peces teleósteos marinos y ampliamente distribui-

do, tanto geográfica como ecológicamente. Una de sus
caracterı́sticas particulares es su capacidad para pro-
ducir sonido (Moulton 1958, Bertucci et al. 2014), sin
embargo, se desconoce la función y significado adapta-
tivo especı́fico que tiene la acústica en los roncos. La
existencia de especies de roncos que habitan en aguas
claras y en aguas turbias provee una excelente oportu-
nidad para examinar si las especies de roncos de aguas
turbias tienen estructuras acústicas más dirigidas hacia
la producción y recepción del sonido que las especies
de roncos de aguas claras. Si éste fuese el caso, se
esperarı́a que hubiese diferencias significativas en el
sistema bioacústico entre peces de ambos ambientes,
especialmente, se esperarı́a que el sistema bioacústico
fuese más desarrollado en peces de aguas turbias que
en los de aguas claras. Esto deberı́a reflejarse en dife-
rencias en la morfologı́a de las estructuras involucradas
en el sistema bioacústico. Adicional a lo anterior, se
conoce que los roncos están distribuidos en diferentes
ambientes, entre los que se incluyen aguas claras y
aguas turbias (Tavera et al. 2012, Robertson & Allen
2015), y a que existe una filogenia bien estructurada
para la familia (Sanciangco et al. 2011,Tavera et al.
2012, 2018).
El estudio de la morfologı́a funcional en el sistema
bioacústico permite entender cómo ciertos factores (e.
g. la temperatura del hábitat, la alimentación, la pro-
fundidad donde habite el pez, el acervo genético y el
espacio del nicho) influyen en el cambio morfológi-
co y por éste en la función de cada estructura. Estas
consecuencias funcionales pueden afectar el compor-
tamiento, la comunicación, el rango de distribución,
la evolución e incluso la diversificación de algunos
grupos de peces, y es la morfologı́a funcional la que
ha permitido observar estos cambios (Collin & Mars-
hall 2003, Tuset et al. 2003, Cruz & Lombarte 2004,
Popper et al. 2005, Ramcharitar et al. 2006a, Popper
& Fay 2011, Tavera et al. 2012). La morfometrı́a ha
sido utilizada para evaluar los cambios morfológicos
en el sistema bioacústico a varios niveles taxonómi-
cos (Volpedo & Echeverrı́a 2003, Tuset et al. 2003,
Vignon & Morat 2010, Gallardo-Cabello et al. 2014).
El uso de la morfometrı́a provee información acerca
del crecimiento, adaptaciones funcionales, mecánicas,
y relaciones evolutivas por medio de la transforma-
ción de rasgos cualitativos en datos cuantitativos. Esto
permite hacer comparaciones inter-especı́ficas y usar
herramientas estadı́sticas que en combinación con los
métodos comparativos filogenéticos permitirı́an hacer
interpretaciones con una menor probabilidad de co-
meter errores tipo I y II (Oxnard & O’Higgins 2009,
Diaz 2002). Este estudio aplicó este enfoque meto-
dológico, para aportar al conocimiento básico de la
relación forma-función en el sistema bioacústico de
los Haemúlidos.
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MÉTODOS
Generalidades
Se colectaron ejemplares en dos localidades del
Pacı́fico colombiano: Parque Nacional Natural (PNN)
Isla Gorgona, Cauca (2◦ 58’10”N y 78◦ 11’05”W)
y Buenaventura, Valle del Cauca (3◦ 52’59.33”N y
77◦ 3’16.10”W). La primera localidad presenta aguas
claras y la segunda aguas turbias (Tabla 1). La captura
de especı́menes en Isla Gorgona se realizó entre el 22
y el 27 de julio de 2017. Los especı́menes de Buena-
ventura se compraron en el mercado local. En la tabla
1 se encuentra la información en relación a los 42 es-
pecı́menes. Las seis especies colectadas se encuentran
en la categorı́a de PREOCUPACIÓN MENOR, según
la IUCN.
Disecciones
Se realizó un corte sagital en cada espécimen para de-
jar expuestos los órganos internos, la cesta branquial y
el cráneo (figura 1A). Este corte permitió determinar el
sexo y tomar las fotografı́as para medir las distancias
entre la vejiga natatoria y las mandı́bulas farı́ngeas y
entre la cápsula ótica y las mandı́bulas farı́ngeas. Adi-
cionalmente, se disectaron las mandı́bulas farı́ngeas y
la cápsula ótica, de la cual se extrajeron los otolitos.
Medidas
Las medidas tomadas y su relevancia para este estudio
se presentan en la tabla 2. Todas las medidas fueron
tomadas por medio de fotografı́as calibradas en el soft-
ware libre ImageJ (Rasband 1997). Las medidas fueron
divididas en dos subconjuntos (aquellas relacionadas
con la producción de sonido y aquellas relacionadas
con la recepción de sonido), con el fin de examinar
si en cada subconjunto se observaba el mismo patrón
en relación con el tipo de hábitat en el que viven las
especies (agua clara vs agua turbia).
Análisis estadı́sticos
Todas las medidas fueron previamente transformadas
por medio del logaritmo base 10 para disminuir la dis-
persión entre los datos y reducir el efecto de la escala
de medición. Se usaron las medias aritméticas de ca-
da variable para realizar los análisis. Posteriormente
los valores medios fueron corregidos con la talla de
los especı́menes con una regresión filogenética usan-
do el árbol filogenético propuesto por Tavera et al.
(2018) para los haemúlidos. Los residuales obtenidos
de la regresión fueron utilizados para realizar los sub-
siguientes análisis. En primera instancia, se ejecutaron
ANOVAs de una vı́a con un nivel de significancia de
α=0,05 para cada variable en cada set de datos con el
factor “hábitat” (factor de dos niveles: “agua turbia”
y “agua clara”). Luego, las variables fueron reducidas
por medio un análisis de componentes principales fi-
logenético (ACPF) para cada subconjunto de datos y
se usaron los criterios de Kaiser-Guttman y Broken
Stick para seleccionar los componentes principales que
explican la mayor cantidad de la varianza. Una vez
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seleccionados los componentes principales filogenéti-
cos (CPF), se estudiaron las cargas de cada variable en
cada CPF (tabla 4) y se hicieron gráficos tipo biplot.
Estos permitieron analizar los puntajes de las especies
en cada componente, los vectores y correlaciones de
las variables y la influencia de las variables en las es-
pecies. Además de lo anterior, con los puntajes de las
especies en los CPF1 y CPF2 se realizó una ANOVA
para cada subconjunto de datos con α=0,05 teniendo
como factor el “hábitat”. Todos los análisis se realiza-
ron con el software estadı́stico libre R (R core team
2018) usando los paquetes Phytools (Revell 2009) y
APE (Paradis et al. 2004).
RESULTADOS
Los ANOVAs para cada una de las variables de los
subconjuntos de medidas correspondientes a la produc-
ción y recepción de sonido, no indicaron que hubiese
diferencias en la morfometrı́a del sistema bioacústico
entre las especies que habitan en aguas claras y en
aguas turbias (tabla 3).
El ACPF para el subconjunto de datos de producción
de sonido no mostró una separación clara entre gru-
pos por tipo de hábitat (figura 2). Por el contrario,
excepto por H. maculicauda y H. flaviguttatum que
aparecen muy cerca entre sı́, las especies se distribu-
yeron de manera dispersa en el espacio del CPF1 vs
CPF2. Particularmente H. leuciscus, R. panamensis y
A. interruptus aparecen muy separadas unas de otras,
cada una con influencia alta de variables diferentes. H.
sexfasciatum tuvo valores por medición muy próximos
al punto medio, lo que evitó que formara un conjunto
con cualquiera de las otras especies de valores en
las mediciones más hacia los extremos. Aunque esta
última está algo más cerca al par H. flaviguttatum-H.
maculicauda, la influencia de la longitud postdental
del quinto ceratobranquial evitó que se consolidara un
grupo para el género Haemulon. Las únicas especies
que se agruparon, fueron las que conformaron el par
previamente mencionado y fue debido a que presenta-
ron los valores más bajos por medición. Por otro lado,
en el ACPF para el subconjunto de datos de detección
de sonido (figura 3), solo una especie (R. panamen-
sis) se distanció de las otras, y esto ocurrió, porque
fue la especie que tuvo los valores más altos en las
mediciones sobre los otolitos. En este subconjunto de
datos se observa que A. interruptus vuelve a tener una
influencia alta de una distancia, pero en esta ocasión
es en la distancia vejiga natatoria-cápsula ótica donde
obtuvo mediciones mayores que las demás especies. H.
leuciscus tiene valores en todas las variables cercanos
al punto medio, por lo que también se separó de las
demás. De forma interesante, las especies del género
Haemulon en este subconjunto de datos quedaron más
próximas que en el subconjunto de producción de
sonido, y como en el ACPF anterior, el par de espe-
cies hermanas (H. maculicauda y H. flaviguttatum)
quedaron muy cerca una de otra. Finalmente, en este
subconjunto de datos se observa que las variables me-
didas sobre los otolitos tienen una fuerte correlación
y tuvieron una fuerte influencia en la separación de R.
panamensis .
Figura 2. Gráfico Biplot resultado del análisis de com-
ponentes principales filogenético realizado al conjunto
de datos de producción de sonido. Los vectores son las
variables y su intensidad y el nombre de las especies
corresponde a su nueva posición en cada eje producido
por el análisis.
Aunque en el subconjunto de datos de producción de
sonido no fue tan notoria la diferencia de R. pana-
mensis con las demás especies, en el subconjunto de
detección de sonido sı́ lo fue (figura 3.) y, además, en
ninguno de los subconjuntos de datos R. panamensis
se junta con H. leuciscus que es la otra especie de agua
turbia. R. panamensis es una especie interesante debi-
do a que su morfologı́a fue diferente a la de las demás
especies estudiadas. En primer lugar, la vejiga natato-
ria tenı́a una forma menos alargada y más ancha y alta
que las demás especies (figura 4). En segundo lugar,
aunque en otras especies habı́a pequeñas protrusiones
anteriores de la vejiga natatoria, fue en R. panamen-
sis que se observaron cuernos (figura 4D). En tercer
lugar, se pudo apreciar un músculo conectado a la veji-
ga natatoria que estaba ausente en las demás especies.
Este músculo se insertaba en la región anterior-ventral
de la vejiga gaseosa y ascendı́a hasta las mandı́bulas
farı́ngeas superiores (figura 5). Y, en cuarto lugar, las
sagitae de esta especie fueron proporcionalmente mu-

cho más grandes que las de las otras especies (e. g.
10,03 mm de longitud de la sagita en R. panamensis
vs 10,99 mm en A. interruptus, en relación con 172,1
mm y 356,8 mm de longitud estandar (LS), respecti-
vamente) y esto se hizo visible en el gráfico del ACPF
del subconjunto de detección de sonido (figura 3).
Figura 3. Gráfico Biplot resultado del análisis de com-
ponentes principales filogenético realizado al conjunto
de datos de detección de sonido. Los vectores son las
variables y su intensidad y el nombre de las especies
corresponde a su nueva posición en cada eje producido
por el análisis.
Figura 4. Vejigas natatorias de A. H. maculicauda,
B. A. interruptus, C. H. leuciscus. D. R. panamensis.
Nótese en R. panamensis las protrusiones (cuernos)
anteriores y la inserción del músculo exclusivo a esta
especie en posición ventral-posterior a las protrusiones.
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Figura 5. Disección de R. panamensis donde se obser-
va la unión del músculo exclusivo a esta especie en la
vejiga natatoria. VN: vejiga natatoria, MF: mandı́bulas
farı́ngeas. La flecha indica el lugar de inserción en la
vejiga natatoria.
DISCUSIÓN
En los ANOVAs y el ACPF se observó que no hubo
una clara separación en el sistema bioacústico entre
peces roncos que habitan agua turbia y agua clara. Este
resultado no coincide con algunos estudios similares
(Schulz-Mirbach et al. 2008, Deng et al. 2013), ni con
la hipótesis aquı́ planteada, pero sı́ se asemeja a otros
trabajos en donde no hubo diferencias en la capacidad
auditiva entre peces de ambientes contrastantes ( i.e
cueva y superficie) (Popper 1970, Schulz-Mirbach et
al. 2010). No obtener una separación en grupos por
hábitat pudo ocurrir porque las presiones selectivas
bioacústicas para estos peces han sido similares y sus
estructuras bioacústicas cumplen las mismas funciones
básicas en los dos tipos ambientes (Popper 1970). En
otras palabras, la claridad del agua puede no ejercer una
presión de selección lo suficientemente fuerte como pa-
ra modificar las caracterı́sticas del sistema bioacústico
al punto que se observe una separación entre especies
de aguas claras y turbias. También, es probable que los
roncos estén usando cualquier otro sentido para la co-
municación en aguas turbias, y la audición, o más bien
la función del oı́do interno, estarı́a cubriendo otro tipo
de necesidades (e. g. el equilibrio) que no dependen de
la claridad del agua. Este argumento podrı́a sugerir que
no es el sistema bioacústico el que responde a la falta
de luminosidad, sino quizá otro sistema sensorial. En
soporte a esto, hay un caso donde peces relacionados
filogenéticamente (i. e. Astyanax mexicanus y Astya-
nax jordani) y que habitan ambientes contrastantes en
visibilidad, tienen las mismas capacidades auditivas
(Popper 1970). La lı́nea lateral es un órgano sensorial
que podrı́a reemplazar o apoyar la visión según el am-
biente (Coombs et al., 2014, Soares & Niemiller 2013).
Yoshizawa et al. (2014), plantearon un experimento
y un modelo con las mismas especies que investigó
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Popper (1970) y encontraron que los tetras ciegos me-
xicanos tienen al menos dos veces la sensibilidad en
la lı́nea lateral que su contraparte de superficie y que
no son ciegos. Lo dicho anteriormente, lo adicionado
por Hopkins (1974) en electrocomunicación, y lo que
se conoce del sistema visual (Rowland 1999), apuntan
a que la comunicación en los peces ocurre de mane-
ra multisistémica. Ası́ pues, resulta necesario realizar
estudios más amplios sobre diferentes órganos senso-
riales para analizar las señales que envı́an y reciben
estos animales para comunicarse.
El tamaño efectivo muestreal (pequeño) pudo haber
influido en el hecho de no encontrar un patrón de sepa-
ración en grupos entre agua turbia y agua clara. Cuando
se manejan datos con métodos comparativos filogenéti-
cos, el tamaño muestreal no corresponde a especı́me-
nes, sino a especies (Bartoszek 2016). En este estudio
se tuvieron seis especies y la representatividad de hábi-
tats no fue balanceada, por lo que para el agua turbia el
tamaño de la muestra fue de dos y para el agua clara fue
de cuatro especies. Este tamaño muestreal puede tener
un efecto en el análisis de varianza y en el ACPF, debi-
do a que cada especie contribuye sólo con una fracción
de la varianza total (Bartoszek 2016). En consecuencia,
la variabilidad representada en agua turbia puede es-
tar subrepresentada evitando que se observe un patrón.
Se piensa entonces, que no encontrar relación entre
los cambios morfológicos y el ambiente, pudiera estar
condicionado al hecho que no se capturó suficiente
variabilidad dentro de cada grupo, y no a que no exista
el patrón esperado. Es probable que esto haya sucedido
en este estudio, ya que existen otros estudios que sı́ pu-
dieron observar un patrón, incluso usando las mismas
estructuras que se evaluaron en este estudio (Torres et
al., 2000, Schulz-Mirbach et al., 2008 y Deng et al.,
2013). Además, la hipótesis de cambios morfológicos
en el sistema bioacústico ligados a poca visibilidad es
sostenida por diversos investigadores (Popper 1970,
Gauldie 1988, Torres et al., 2000, Soares & Niemiller
2013).
Las caracterı́sticas encontradas en R. panamensis ex-
plicarı́an porqué fue la única especie que se separó de
las demás en el ACPF de detección del sonido. De las
especies evaluadas, R. panamensis es la que más pro-
fundo habita (hasta 105 m; Robertson & Allen 2015),
y además, tiene modificaciones propias vinculadas a
mejoras auditivas (i. e. longitudes de los otolitos, cuer-
nos en la vejiga natatoria) y producción de sonido (i. e.
cuernos de la vejiga natatoria tocando las mandı́bulas
farı́ngeas). Los cambios más importantes que se ob-
servaron fueron: 1) La forma y longitud de la vejiga
natatoria. Los cuernos en la vejiga natatoria permiten
una mayor cercanı́a tanto con las mandı́bulas farı́ngeas
como con la cápsula ótica. El cambio anatómico no-
tado, podrı́a afectar la resonancia del sonido. En los
Haemúlidos, la vejiga natatoria amplifica el sonido de
las mandı́bulas farı́ngeas (Burkenroad 1930, Moulton
1958), y la asociación entre la porción anterior de la
vejiga natatoria y las mandı́bulas superiores es más
importante para la resonancia del sonido que la aso-
ciación con las mandı́bulas inferiores (Moulton 1958).
Esto se pudo corroborar en R. panamensis (Figura 5).
Lo que se desconoce en la producción de sonido y
debe estudiarse a futuro, son los detalles sobre cuán
cerca debe de estar la vejiga natatoria a las mandı́bu-
las farı́ngeas, la variación del volumen de gas en la
vejiga natatoria a causa de cambios en las dimensio-
nes o forma y cómo estas caracterı́sticas afectarı́an la
frecuencia de onda dominante del sonido producido.
Tampoco se conoce, si la modificación en la resonan-
cia afecta la comunicación. En cuanto a la distancia
vejiga natatoria - cápsula ótica, se conoce que cuando
están muy próximas se mejora la capacidad auditiva
(Ramcharitar et al., 2006a, Ladich & Schulz-Mirbach
2016) y en R. panamensis la forma de la vejiga nata-
toria permite más cercanı́a con la cápsula ótica que en
las otras especies, incluida H. leuciscus. Las ventajas
funcionales de las distancias vejiga natatoria – cápsula
ótica y vejiga natatoria – mandı́bulas farı́ngeas más
pequeñas serı́an una mejor amplificación del sonido,
ampliación del rango detectable de frecuencia, mejor
selectividad de frecuencias y a una mayor sensibilidad
acústica (Burkenroad 1930, Moulton 1958, Coombs &
Popper 1979, Ramcharitar & Popper 2004, Ramchari-
tar et al., 2006a). 2) El músculo observado en la vejiga
natatoria. Este músculo podrı́a tener implicaciones fun-
cionales para la detección y la producción de sonido.
Los músculos que están asociados a la vejiga natatoria,
les permiten a los peces producir sonidos mediante la
contracción voluntaria y repetida (Parmentier & Dio-
go 2006). No se habı́a reportado la presencia de un
músculo como éste en los haemúlidos, por lo tanto, se
desconoce su función, pero se plantean dos opciones:
producir sonido al contraerlo voluntariamente o halar
la vejiga natatoria en dirección dorsal acercándola a las
mandı́bulas farı́ngeas y a la cápsula ótica. Con respec-
to a lo anterior, ya se ha discutido sobre la relevancia
funcional de las relaciones vejiga natatoria – cápsula
ótica y vejiga natatoria – mandı́bulas farı́ngeas y se
hace hincapié en la necesidad de investigar más este
músculo, ya que si es un músculo sónico, serı́a algo
completamente nuevo para la familia. 3) Las sagitas
más grandes. Las longitudes de éstas junto con las otras
mediciones sobre los otolitos, fueron las que separaron
a R. panamensis en el ACPF de detección de sonido.
Lo anterior, podrı́a tener una relación morfo-funcional
debido a que es la especie que se ha colectado más
profundo y se ha visto que el tamaño y la forma de
los otolitos en conjunto con la profundidad, área y ta-
maño del sulco acústico, es lo que más se modifica en
peces que habitan aguas profundas o con poca visibili-
dad (Torres et al. 2000, Tuset et al. 2003, Deng et al.
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2013). Lo descrito anteriormente, hace ver a R. pana- otros sistemas sensoriales.

mensis como una especie con más adaptaciones para
la producción y detección de sonido y hace que surja
la pregunta ¿cuáles presiones selectivas actúan sobre
ella?. Sumado a lo anterior, al interpretar los valores en
las mediciones de esta especie, se podrı́a comprender
mejor porque no se encontró un patrón entre sistema
bioacústico – hábitat. R. panamensis es muy diferente
a H. leuciscus, y si se tuvieran más especies de agua
turbia, quizás los caracteres morfológicos en este hábi-
tat tenderı́an hacia una dirección y los valores de esta
especie no serı́an tan atı́picos.
No se encontró relación entre la morfologı́a del sis-
tema bioacústico y el ambiente (agua turbia vs agua
clara), pero sı́ se encontraron modificaciones en las
estructuras acústicas y algunas novedades que contri-
buyen al conocimiento en la producción y detección
de sonido en los haemúlidos. Además, estudios compa-
rativos como éste, deben de tener un tamaño muestral
mayor, que permita que las pruebas estadı́sticas ten-
gan la potencia suficiente para detectar los patrones.
Finalmente, R. panamensis puede representar un futu-
ro biomodelo para la investigación acústica en peces.
Se tiene claro que, aunque no se pudo concluir con
este estudio sobre diferencias en el sistema bioacústico
entre ambientes, se deben incluir en la comparación
AGRADECIMIENTOS
Agradezco profundamente a mis padres, Mary y Wil-
son, por apoyarme siempre y recordarme que la educa-
ción es lo más valioso que uno puede adquirir. Agra-
dezco a Lizeth por sus palabras, por el ánimo otorgado,
por su compañı́a y por escuchar siempre lo que tenı́a
por decir sobre este trabajo. A sus padres, por el apoyo
que, sin saberlo, dieron a mi proceso académico. Doy
gracias a Fernando Zapata y a José Tavera por sus con-
sejos, entrega y gran paciencia en la elaboración de
esta investigación. Agradezco al laboratorio de ictio-
logı́a, al grupo de investigación de arrecifes coralinos
y al laboratorio de Biologı́a de la Universidad del Va-
lle por todo lo brindado en lo técnico y en lo humano
para desarrollar este trabajo. Agradezco a Parques Na-
cionales de Colombia y al Ministerio de Ambiente y
Desarrollo sostenible por permitir esta investigación
mediante la resolución número 031 del 16 de Marzo de
2017. También, al personal del PNN Isla Gorgona por
su disposición y colaboración en la salida de campo.
Finalmente, incluyo a todos con quien mantuve charlas
acerca de este trabajo y con sus aportes me ayudaron a
la realización del mismo.

Tabla 1. Información relacionada a los especı́menes colectados durante el trabajo de campo.

Especie N◦ Especı́menes Sitio de colecta Método de colecta

Anisotremus interruptus 3 PNN Isla Gorgona Pesca con arpón hawaiano

Haemulon sexfasciatum 4 PNN Isla Gorgona Pesca con arpón hawaiano

Haemulon maculicauda 12 PNN Isla Gorgona Pesca con arpón hawaiano

Haemulon flaviguttatum 6 PNN Isla Gorgona Pesca con arpón hawaiano

Haemulopsis leuciscus 10 Buenaventura Compra en mercados

Rhencus panamensis 7 Buenaventura Compra en mercados

8

Tabla 2. Medidas empleadas para el análisis morfométrico, su relevancia funcional y como fueron realizadas. Vejiga
natatoria (VN), mandı́bulas farı́ngeas (MF), quinto ceratobranquial (CB5), faringobranquial (FB), cápsula ótica (CO),
área del sulco acústico (AS), área de la sagita (AO
Importancia- Referencia Predicción Predicción
Medida Calculado como
función bibliográfica Agua turbia Agua clara

Mandı́bulas Mandı́bulas
Desde extremo más posterior En Haemulidos, vejiga
Distancia Burkenroad 1930, más cerca de menos cerca de
del CB5 hasta el punto más natatoria actúa como
VN-MF Moulton 1958 vejiga vejiga
próximo dela VN resonador.
natatoria natatoria

Longitud Longitud
Longitud Mayor distancia en el eje antero- Desplazamiento mandı́bula Burkenroad 1930,
del área del área
Mandı́bula posterior de la zona central del inferior y superior para Moulton 1958,
dentada dentada
inferior área dentada del CB5 producir el sonido Bertucci et al. 2014
mayor menor

Distancia desde el último diente

Longitud Sitio inserción músculo Mayor Menor
de la zona posterior izquierda
postdental obliquus posterior. Roce Wainwright 1989 longitud para longitud para
hasta el borde distal posterior
CB5 mandı́bula superior e inferior inserción inserción
del CB5

Longitud Longitud
Longitud Comprendida como la longitud Desplazamiento mandı́bula Burkenroad 1930,
del área del área
mandı́bula antero-posterior de los FB inferior y superior para Moulton 1958,
dentada dentada
superior. 2 - 4. producir el sonido Bertucci et al. 2014
mayor menor

Redondez Reemplaza el volumen. Mayor Menor

cuatro veces el área sobre pi
VN Relación entre el área Russ 1990 amplificación amplificación
por la longitud al cuadrado
disectada y la longitud. del sonido del sonido

Ramcharitar et al.
Punto más cercano entre la VN Mejora sensibilidad auditiva Vejiga más Vejiga menos
Distancia 2006b, Coombs &
y la porción post-rostral y el ancho de banda de cercana a la cercana a la
VN-CO Popper, 1979,
de la sagitta. frecuencia detectable cápsula ótica. cápsula ótica.
Popper & Lu 2000.

Ramcharitar
Porción de la sagitta ocupada Relación Relación
et al. 2001,Cruz
Relación por el sulco acústico. AS/AO AS/AO
Área sulco acústico de la sagitta/ & Lombarte
AS/AO de Movimiento relativo del tiende a ser tiende a ser
Área sagitta 2004, Deng et al.
la sagitta otolito. Aparente mejora más cercano más lejano
2013, Ladich &
auditiva. a 1. de 1.
Mirbach 2016

Bajas frecuencias, dirección

Lu & Xu 2002,
auditiva y sensibilidad
Popper et al. Valores Valores
acústica. Forma sagita
Redondez cuatro veces el área sobre pi 2005, Vignon & tienden a tienden a
responde a movimiento
de la sagitta por la longitud al cuadrado Moran 2010, alejarse acercarse
de partı́culas
Popper & de 1 a1
diferencialmente.
Fay 2011
Relación genética y ambiente

Lu & Xu 2002,
Longitud Bajas frecuencias, dirección
Distancia máxima de la sagitta Popper et al. Tan larga Más larga
de la auditiva y sensibilidad
en su porción antero-posterior 2005, Popper como ancha que ancha
sagitta acústica.
& Fay 2011

Lapillus más Lapillus más

Longitud grande con pequeño con
Distancia máxima del lapillus Ancho de banda
del Popper & Fay 2011 respecto al respecto al
en su porción antero-posterior detectable.
lapillus tamaño del tamaño del
pez pez

asteriscus asteriscus
Relación a mejoras auditivas
Longitud Popper & Fay más grande más pequeño
Distancia máxima del asteriscus cuando vejigas gaseosas y
del 2011, Collin con respecto con respecto
en su posición dorsal-ventral oı́do interno están en
asteriscus & Marshall 2003. al tamańo al tamańo
conexión.
del pez del pez
 9

Tabla 3. Valores para la suma de cuadrados, grados de libertad, cuadrados medios, estadı́stico F y valor de P de las
ANOVAS realizadas para cada set de datos con los residuales y con los puntajes de las especies de cada CPF.

Fuente de variación SC GL CM F P

Producción de sonido

D. VN-MF 0.092455 1 0.09246 1.189639 0.506

Error D. VN-MF 0.310869 4 0.07772
Longitud mandı́bula inferior 0.00049 1 0.00049 0.264698 0.752
Error Longitud mandı́bula inferior 0.00747 4 0.00187
Longitud postdental CB5 0.00118 1 0.00118 0.349581 0.704
Error Longitud postdental CB5 0.01353 4 0.00338
Longitud mandı́bula superior 0.00086 1 0.00086 0.361296 0.711
Error Longitud mandı́bula superior 0.00956 4 0.00239
Redondez V.N. 0.03299 1 0.03299 1.335994 0.458
Error Redondez V.N. 0.09876 4 0.02469

Detección de sonido

D.VN-CO 0.00273 1 0.00273 0.034594 0.932

Error D.VN-CO 0.31553 4 0.07888
AS/AO 0.00535 1 0.00535 1.253905 0.5
Error AS/AO 0.01705 4 0.00426
Redondez sagita 0.00252 1 0.00252 1.47498 0.462
Error Redondez sagita 0.00684 4 0.00171
Longitud sagita 0.00662 1 0.00662 6.248986 0.172
Error Longitud Sagita 0.00424 4 0.00106
Longitud lapilus 0.00032 1 0.00032 0.382315 0.72
Error Longitud Lapilus 0.0033 4 0.00083
Longitud asteriscus 0.00107 1 0.00107 0.672672 0.593
Error Longitud Asteriscus 0.00638 4 0.00159

CPF1 y CPF2 producción de sonido

CPF1 16.9807 16.9807 0.216838 0.774

Error CPF1 313.242 78.3105
CPF2 0.04444 0.04444 0.000746 0.987
Error CPF2 238.304 59.5759

CPF1 y CPF2 detección de sonido

CPF1 16.9807 16.9807 0.216838 0.757

Error CPF1 313.242 78.3105
CPF2 0.04444 0.04444 0.000746 0.983
Error CPF2 238.304 59.5759
10

Tabla 4. Cargas obtenidas en el análisis de componentes principales filogenético para cada variable de los dos subcon-
juntos de datos.

Cargas subconjunto detección de sonido

CPF1 CPF2

DistanciaVN-CO 0.90504982 -0.40763736

AS/AO -0.916331432 -0.301240576

Redondez sagita disectada 0.508803239 -0.856324688

Longitud sagita -0.877714613 -0.215162326

Longitud lapillus -0.971910681 -0.039106565

Longitud asteriscus -0.908487142 -0.332131812

Cargas subconjunto producción de sonido

CPF1 CPF2

Distancia VN-MF -0.811905054 0.312399634

Longitud mandı́bula inferior -0.015613618 0.962636932

Longitud postdental CB5 -0.668010877 -0.696167671

Longitud mandı́bula superior -0.925120625 0.365955675

Redondez VN -0.923134758 -0.154012891

LITERATURA CITADA

Amorim, M. C. P. Vasconcelos, R. O. & Fonseca, P. J. (2015). Fish Sounds and Mate Choise. Ladich, F. (ed), Sound
Communication in Fishes, Springer-Verlag, Viena, pp. 77 - 126.
Bartoszek, K. (2016). Phylogenetic effective sample size. Journal of theoretical biology, 407, 371-386.
Bertucci, F., Ruppé, L., Van Wassenbergh, S., Compère, P., & Parmentier, E. (2014). New insights into the role of
the pharyngeal jaw apparatus in the sound-producing mechanism of Haemulon flavolineatum (Haemulidae).
Journal of Experimental Biology, 217(21), 3862-3869.
Burkenroad, M. D. (1930). Sound production in the Haemulidae. Copeia, 1930(1), 17-18.
Collin, S. P., & Marshall, N. J. (2003). Sensory processing in aquatic environments. Springer Science & Business Media.
Coombs, S., Bleckmann, H., Fay, R. R.,& Popper, A. N. (Eds.). (2014). The lateral line system. New York:: Springer.
Coombs, S., & Popper, A. N. (1979). Hearing differences among Hawaiian squirrelfish (family Holocentridae) related to
differences in the peripheral auditory system. Journal of Comparative Physiology, 132(3), 203-207.
Cruz, A., & Lombarte, A. (2004). Otolith size and its relationship with colour patterns and sound production. Journal of
Fish Biology, 65(6), 1512-1525.
 11

De Jong, K., Amorim, M. C. P., Fonseca, P. J., Fox, C. J., & Heubel, K. U. (2017). Noise can affect acoustic communica-
tion and subsequent spawning success in fish. Environmental Pollution. Pp. 1 – 10.
Deng, X., Wagner, H. J., & Popper, A. N. (2013). Interspecific variations of inner ear structure in the deep-sea fish
family Melamphaidae. The Anatomical Record, 296(7), 1064-1082.
Diaz, J. A. (2002). .El Método Comparado en Biologı́a Evolutiva”, Temas Actuales en Etologı́a, 19, pp. 37 - 82.
Engström-Öst, J., & Candolin, U. (2006). Human-induced water turbidity alters selection on sexual displays in stickle-
backs. Behavioral ecology, 18(2), 393-398.
Fay, R. R. (2008). “Introduction to Fish Bioacustics”. Fay, R. R., Popper, A. N. & Webb,J. F. (ed), Fish Bioacustics
(Springer Handbook of Auditory Research), Volumen 32, Springer-Verlag, New York, pp. 1 – 15
Fay, R. R. & Popper, N. A. (1999). “Hearing in Fishes and Amphibians: An introduction”. Fay, R. R. & Popper, A. N.
(ed), Compartive Hearing: Fish and Amphibians, Springer-Verlag, New York, pp. 1 – 14.
Fine, M. L. & Parmentier, E. (2015). ”Mechanins of Fish Production”. Ladich, F. (ed), Sound Communication in Fishes,
Springer-Verlag, Viena, pp. 77 - 126.
Gallardo-Cabello, M., Espino-Barr, E., Cabral-Solı́s, E. G., Puente-Gómez, M., & Garcia-Boa, A. (2014). Análisis
morfométrico de la sagitta, el asteriscus y el lapillus de la mojarra malacapa Diapterus brevirostris (Teleostei:
Gerreidae) de la laguna costera de Cuyutlán, Colima, México. Revista de biologı́a marina y oceanografı́a, 49(2),
209-223.
Gauldie, R. W. (1988). Function, form and time-keeping properties of fish otoliths. Comparative Biochemistry and
Physiology Part A: Physiology, 91(2), 395-402.
Hopkins, C. D. (1974). Electric communication: functions in the social behavior of Eigenmannia virescens. Behaviour,
50(3), 270-304.
Kasumyan, A. O. (2005). Structure and function of the auditory system in fishes. J. Ichthyol, 45(Suppl 2), 223-270.
Kasumyan, A. O. (2008). Sounds and sound production in fishes. Journal of Ichthyology, 48(11), 981-1030..
Ladich, F. (Ed.). (2015). Sound communication in fishes (Vol. 4). Springer.
Ladich, F., & Schulz-Mirbach, T. (2016). Diversity in fish auditory systems: one of the riddles of sensory biology.
Frontiers in Ecology and Evolution, 4, 28.
Lu, Z., & Xu, Z. (2002). Effects of saccular otolith removal on hearing sensitivity of the sleeper goby (Dormitator
latifrons). Journal of Comparative Physiology A, 188(8), 595-602.
Moulton, J. M. (1958). The acoustical behavior of some fishes in the Bimini area. The Biological Bulletin, 114(3),
357-374.
Oxnard, C., & O’Higgins, P. (2009). Biology clearly needs morphometrics. Does morphometrics need biology?.
Biological Theory, 4(1), 84-97.
Paradis, E., Claude, J., & Strimmer, K. (2004). APE: analyses of phylogenetics and evolutionin R language. Bioinforma-
tics, 20(2), 289-290.
Parmentier, E., & Diogo, R. (2006). Evolutionary trends of swimbladder sound mechanismsin some teleost fishes.
Communication in fishes, 1, 43-68.
Parmentier, E., Diogo, R., & Fine, M. L. (2017). Multiple exaptations leading to fish sound production. Fish and
Fisheries, 18(5), 958-966.
Popper, A. N. (1970). Auditory capacities of the Mexican blind cave fish (Astyanax jordani) and its eyed ancestor
(Astyanax mexicanus). Animal behaviour, 18, 552-562.
Popper, A. N., & Fay, R. R. (2011). Rethinking sound detection by fishes. Hearing research, 273(1-2), 25-36.
Popper, A. N., & Lu, Z. (2000). Structure–function relationships in fish otolith organs. Fisheries research, 46(1-3), 15-25.
Popper, A. N., Ramcharitar, J., & Campana, S. E. (2005). Why otoliths? Insights from inner ear physiology and fisheries
biology. Marine and freshwater Research, 56(5), 497-504.
R core team. (2018). “R: A Language and Environment for Statistical Computing”, disponible en: https://www.R-
project.org, Enero 2018.
Ramcharitar, J. U., Higgs, D. M., & Popper, A. N. (2006a). Audition in sciaenid fishes with different swim bladder-inner
ear configurations. The Journal of the Acoustical Society of America, 119(1), 439-443.
12

Ramcharitar, J., Gannon, D. P., & Popper, A. N. (2006b). Bioacoustics of fishes of the family Sciaenidae (croakers and
drums). Transactions of the American Fisheries Society, 135(5), 1409-1431.
Ramcharitar, J., Higgs, D. M., & Popper, A. N. (2001). Sciaenid inner ears: a study in diversity. Brain, Behavior and
Evolution, 58(3), 152-162.
Ramcharitar, J., & Popper, A. N. (2004). Masked auditory thresholds in sciaenid fishes: acomparative study. The Journal
of the Acoustical Society of America, 116(3), 1687-1691.
Rasband, W. S. (1997). ImageJ. US National Institutes of Health, Bethesda, MD.
Revell, L. J. (2012). phytools: an R package for phylogenetic comparative biology (and other things). Methods in
Ecology and Evolution, 3(2), 217-223.
Robertson, R. & Allen, G. R. 2015. Peces Costeros del Pacı́fico Oriental Tropical: sistema de Información en lı́nea.
Versión 2.0 Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales, Balboa, República de Panamá.
Rogers, L. J., & Kaplan, G. T. (2000). Songs, roars, and rituals: Communication in birds, mammals, and other animals.
Harvard University Press. Pp. 1 – 5.
Rowland, W. J. (1999). Studying visual cues in fish behavior: a review of ethological techniques. Environmental Biology
of Fishes, 56(3), 285-305.
Sanciangco, M. D., Rocha, L. A., & Carpenter, K. E. (2011). A molecular phylogeny of the Grunts (Perciformes:
Haemulidae) inferred using mitochondrial and nuclear genes. Zootaxa, 2966(7), 37-50.
Schulz-Mirbach, T., Stransky, C., Schlickeisen, J., & Reichenbacher, B. (2008). Differences in otolith morphologies
between surface-and cave-dwelling populations of Poecilia mexicana (Teleostei, Poeciliidae) reflect adaptations
to life in an extreme habitat. Evolutionary Ecology Research, 10(4), 537-558.
Schulz-Mirbach, T., Ladich, F., Riesch, R., & Plath, M. (2010). Otolith morphology and hearing abilities in cave-and
surface-dwelling ecotypes of the Atlantic molly, Poecilia mexicana (Teleostei: Poeciliidae). Hearing research,
267(1-2), 137-148.
Soares, D., & Niemiller, M. L. (2013). Sensory adaptations of fishes to subterranean environments. Bioscience, 63(4),
274-283.
Tavera, J. J., Acero, A., Balart, E. F., & Bernardi, G. (2012). Molecular phylogeny of grunts (Teleostei, Haemulidae),
with an emphasis on the ecology, evolution, and speciation history of New World species. BMC evolutionary
biology, 12(1), 57.
Tavera, J., Acero, A., & Wainwright, P. C. (2018). Multilocus phylogeny, divergence times, and a major role for the
benthic-to-pelagic axis in the diversification of grunts (Haemulidae). Molecular phylogenetics and evolution.
Torres, G. J., Lombarte, A., & Morales-Nin, B. (2000). Variability of the sulcus acusticus in the sagittal otolith of the
genus Merluccius (Merlucciidae). Fisheries Research, 46(1-3), 5-13.
Tuset, V. M., Lombarte, A. G. J. A., González, J. A., Pertusa, J. F., & Lorente, M. (2003). Comparative morphology of
the sagittal otolith in Serranus spp. Journal of Fish Biology, 63(6), 1491-1504.
Tyack, P. L. (1998). Acoustic communication under the sea. Hopp, S. L., Owren,M. J. & Evans,C. S. (ed), Animal
acoustic communication. Springer, Berlin, Heidelberg. pp. 163-220
Vignon, M., & Morat, F. (2010). Environmental and genetic determinant of otolith shape revealed by a non-indigenous
tropical fish. Marine Ecology Progress Series, 411, 231-241.
Volpedo, A., & Echeverrıia, D. D. (2003). Ecomorphological patterns of the sagitta in fish on the continental shelf off
Argentine. Fisheries Research, 60(2-3), 551-560.
Wainwright, P. C. (1989). Functional morphology of the pharyngeal jaw apparatus in perciform fishes: an experimental
analysis of the Haemulidae. Journal of Morphology, 200(3), 231-245.
Yoshizawa, M., Jeffery, W. R., van Netten, S. M., & McHenry, M. J. (2014). The sensitivity of lateral line receptors and
their role in the behavior of Mexican blind cavefish (Astyanax mexicanus). Journal of Experimental Biology,
217(6), 886-895.