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ISSN: 1870-3453
falvarez@ib.unam.mx
Universidad Nacional Autnoma de Mxico
Mxico
Metazoan parasite community in the three-spot cichlid Cichlasoma trimaculatum from Tres
Palos Lagoon, Guerrero, Mexico
Resumen. Entre abril de 2000 y noviembre de 2002 se examin la composicin de la comunidad de parsitos metazoarios
de la charra, Cichlasoma trimaculatum a partir de muestras temporales. Fueron recuperadas 12 especies de parsitos
(40 969 individuos) de 231 hospederos examinados; 10 helmintos: Ascocotyle (Phagicola) longa, Austrodiplostomum
compactum, Cladocystis trifolium, Clinostomum complanatum, Crassicutis cichlasomae, Posthodiplostomum minimum,
Pseudoacanthostomum panamense, Neoechinorhynchus golvani, Southwellina hispida y Contracaecum sp., y 2
crustceos: Argulus sp. y Ergasilus sp. La comunidad se caracteriz por un nmero mayor de parsitos generalistas y
pocos especialistas de cclidos, adems por ser pobre en especies. De las 5 especies comunes dentro de la comunidad,
4 presentaron variacin temporal en su dinmica de infeccin a lo largo del tiempo, la cual fue asociada con cambios
ambientales generados durante las temporadas de secas y lluvias. La variacin en la dinmica de infeccin de las especies
comunes fue capaz de generar cambios en la estructura, tanto en el nivel de componente como en el de infracomunidad;
sin embargo, no se observ un patrn claro, lo que indica que la comunidad puede ser poco predecible, como se sugiere
para otras comunidades de parsitos de peces dulceacucolas.
Abstract. We analyzed metazoan parasite community composition in the three-spot cichlid Cichlasoma trimaculatum
using seasonal samples taken between April 2000 and November 2002 from the Tres Palos Lagoon, Guerrero, Mexico.
A total of 231 hosts were examined. Of the 12 parasite species recovered (40,969 individuals), 10 were helminths:
Ascocotyle (Phagicola) longa, Austrodiplostomum compactum, Cladocystis trifolium, Clinostomum complanatum,
Crassicutis cichlasomae, Posthodiplostomum minimum, Pseudoacanthostomum panamense, Neoechinorhynchus golvani,
Southwellina hispida, and Contracaecum sp. The remaining 2 were the crustaceans Argulus sp. and Ergasilus sp. The
community was generally poor in number of parasite species, and characterized by a high number of generalist parasites
and fewer cichlid specialists. Four of the 5 common parasite species exhibited seasonally variable infection dynamics
associated with environmental differences between the dry and rainy seasons. This variation in the dynamics of infection
in the common parasite species generated changes in community structure over time. Clear patterns were not observed,
however, indicating that this community has low predictability, as has been suggested for other parasite communities from
freshwater fish.
Cuadro 1. Parmetros de infeccin de las especies parsitos registradas en el cclido Cichlasoma trimaculatum de la laguna de Tres
Palos, Guerrero
Crustacea
Argulus sp. Au Piel, aletas 72/Lluv00 4.2 3 0.04
63/Lluv02 3.2 2 0.03
Ergasilus sp. Au Branquias 48/Sec00 100 4244 176.8 74.7 102440
72/Lluv00 100 11715 162.7 89.2 89698
48/Sec01 100 11017 229.5 116.1 101557
63/Lluv02 100 11963 189.9 78.7 65525
Estrategias de colonizacin: Au = autognica, Al = alognica. CNHE: Coleccin Nacional de Helmintos. N = nmero de hospederos examinados. Temp. =
temporada climtica, Sec = Secas (diciembre-mayo), Lluv = lluvias (junionoviembre). Preval. = prevalencia de infeccin (% de hospederos infectados).
Total = nmero total de individuos parsitos. Abundancia (nmero promedio de parsitos por hospedero examinado desviacin estndar).
408 Violante-Gonzlez et al.- Parsitos de Chichlasoma trimaculatum
(secas y lluvias) se emplearon pruebas de Kruskal-Wallis. pudieron ser recuperadas con slo examinar 40 peces (Fig.
Las infracomunidades fueron descritas mediante el nmero 1). No se registr correlacin entre el tamao de las muestras
promedio de especies de parsitos, el nmero promedio de y los parmetros considerados en ninguno de los 2 niveles
individuos y el valor promedio del ndice de diversidad (p > 0.05). El nmero de especies de parsitos recuperado
de Brillouin (H), que es ms sensible a los cambios en en los muestreos vari entre 7 y 12 (Cuadro 2), siendo
la abundancia de las especies raras (Krebs, 1999). Se significativamente ms alto en la temporada de lluvias del
emplearon Ancovas de una va para determinar diferencias 2002 (Kruskal-Wallis H = 8.76, p < 0.05). Mientras que
significativas en los parmetros entre temporadas de este el total de individuos fluctu de 4 312 (secas del 2001) a
nivel. Las correlaciones efectuadas se llevaron a cabo por 12 837 individuos (lluvias del 2002), y fue ms alto en las
medio del coeficiente por rangos de Spearman (rs) (Krebs, 2 temporadas de lluvias (Kruskal-Wallis H = 10.25, p <
1999). 0.05). Ergasilus sp. domin numricamente en todas las
temporadas climticas (Cuadro 2); en tanto que entre las
especies de helmintos, C. cichlasomae y C. complanatum
Resultados fueron las que presentaron mayor dominancia.
La diversidad (ndice de Shannon-Wiener) fluctu
Se identificaron 12 especies de parsitos metazoarios en entre 0.15 y 0.55 bits/ind; sin embargo, cuando la especie
los 231 ejemplares de C. trimaculatum examinados durante numricamente dominante (Ergasilus sp.) fue eliminada
los muestreos: 7 digneos, 2 acantocfalos, 1 nematodo y del anlisis, los valores variaron entre 1.97 y 2.73 bits/
2 crustceos (Cuadro 1). Fueron recuperadas 8 especies de ind (Cuadro 2). La comparacin entre temporadas indic
helmintos en forma larvaria de diversas estructuras, tales que la diversidad fue significativamente ms alta en la de
como el corazn, hgado, mesenterio, msculo, branquias lluvias del 2002 (Kruskal-Wallis H = 18.38, p < 0.05).
y ojos; 7 de estas especies se clasificaron como alognicas, Todos los ejemplares de C. trimaculatum examinados
y como autognicas las 2 de crustceos y 3 de helmintos resultaron infectados; el intervalo de especies de parsitos
(Crassicutis cichlasomae, Pseudoacanthostomum por hospedero infectado fue de 1 a 7. El 12% de los peces
panamense y Neoechinorhynchus golvani (Cuadro 1). El estuvo parasitado por una sola especie, mientras que el 88%
digneo C. cichlasomae y el acantocfalo N. golvani fueron registr infecciones mixtas. El 45% present 2 especies,
clasificados como especialistas, y las 11 especies restantes el 41% de 3 a 5 y slo el 2% present de 6 a 7 especies
generalistas. La distribucin de frecuencias de los valores distintas. Considerando todos los muestreos, la longitud
de prevalencia de cada especie de parsito considerando total de los hospederos fue correlacionada positivamente
todos los muestreos, permiti separarlos en 2: un grupo con el nmero de especies (rs = 0.27, p < 0.05, n = 231) y
de especies comunes (prevalencia > 20%) integrado por el nmero de individuos (rs = 0.32, p < 0.05, n = 231).
Ergasilus sp., Contracaecum sp., Austrodiplostomum El nmero promedio de especies de parsitos fue de
compactum, C. cichlasomae, Posthodiplostomum minimum 1.920.7 a 3.321.3, siendo significativamente ms alto
y Clinostomum complanatum, y otro grupo de especies en la temporada de lluvias del 2002 (Ancova F = 28.8, p <
raras (prevalencia < 20%). 0.05). El nmero promedio de individuos parsitos vari
De las especies de parsitos clasificadas como entre 175.392.7 y 233.3117.1 y fue mayor en secas del
comunes, 4 registraron variacin temporal en ambos 2001 (Ancova F = 3.95, p < 0.05). La diversidad promedio
parmetros de infeccin (C. cichlasomae y Contracaecum (ndice de Brillouin) vari entre 0.140.2 y 0.400.3,
sp.), o en solo uno de ellos (C. complanatum y Ergasilus siendo ms alta en las 2 temporadas de lluvias (Ancova F
sp.). El porcentaje de infeccin ms alto de C. cichlasomae = 12.54, p < 0.05).
se registr en la temporada de lluvias del ao 2000 (G =
28.01, p < 0.05); el de C. complanatum en secas de ese
mismo ao (G = 8.10, p < 0.05), y el de Contracaecum Discusin
sp. en lluvias del 2002 (G = 64.02, p < 0.05). En tanto que
la abundancia de C. cichlasomae fue mayor en lluvias del Todas las especies identificadas en este estudio han
2000 (Ancova F = 3.55, p < 0.05); la de Contracaecum sido previamente registradas en la laguna de Tres Palos
sp. en lluvias del 2002 (Ancova F = 3.72, p < 0.05), y la (Violante-Gonzlez y Mndez, 2003; Garrido-Olvera et al.,
de Ergasilus sp. en secas del 2001 (Ancova F = 4.18, p < 2004; Violante-Gonzlez et al., 2007) o en la de Coyuca
0.05). (Violante-Gonzlez y Aguirre-Macedo, 2007).
Con base en las curvas acumulativas de especies El bajo nmero de especies intestinales recuperadas
construidas para cada una de las temporadas se estableci de C. trimaculatum en Tres Palos (C. cichlasomae y N.
que ms del 90% de las especies comunes (6 especies) golvani) contrasta con lo observado en las comunidades de
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6.5
4.5
3.5
2.5
1.5
0.5
0 10 20 30 40 50 60 70 80
No. de hospederos
Figura 1. Curvas acumulativas de especies por temporada climtica. a = secas 00 (n = 48), b = lluvias 00 (n = 72), c = secas 01 (n =
48), d = lluvias 02 (n = 63).
Cuadro 2. Caractersticas de las comunidades componentes y las infracomunidades de parsitos de Cichlasoma trimaculatum en
la laguna de Tres Palos, Guerrero, durante cuatro temporadas climticas
IBP = ndice de Berger-Parker, EP = especie dominante, Erga = Ergasilus sp, H = ndice de diversidad de Shannon-Wiener; * = valores
obtenidos despus de eliminar a la especie dominante, H= ndice de diversidad de Brillouin.
parsitos de cclidos del sureste de Mxico, donde se han isabellae, los nematodos Procamallanus (Spirocamallanus)
registrado comunidades intestinales de 5 especies en el rebecae y Rhabdochona kidderi y el acantocfalo
cclido Thorichthys helleri en El Espino, Tabasco (Salgado- Neoechinorhynchus golvani (Salgado-Maldonado et al.,
Maldonado et al., 2005b) y hasta 18 en Cichlasoma 2005a). La razn por la cual C. trimaculatum no presenta
(Theraps) synspilum en la laguna de Trminos, Campeche otras especies de este conjunto bien definido de helmintos,
(Vidal-Martnez y Kennedy, 2000). es que no existen otros representantes nativos de la familia
La comunidad de parsitos de C. trimaculatum slo Cichlidae, con los cuales pueda intercambiar especialistas,
incluy 2 helmintos especialistas, el digneo C. cichlasomae por lo que su comunidad est constituida en ms del 80%
y el acantocfalo N. golvani; aunque el digneo C. trifolium (10/12) por generalistas. Esta afirmacin la respaldan los
tambin puede considerarse como un especialista, ya que resultados obtenidos por Salgado-Maldonado et al. (2001),
nicamente se ha registrado en cclidos (Vidal-Martnez et quienes informan que la comunidad de parsitos del cclido
al., 2001; Salgado-Maldonado et al., 2005a, b). nativo Cichlasoma istlanum en el ro Balsas (Guerrero)
En trminos generales, los cclidos se caracterizan estuvo constituida por 4 especies, registrando como nico
por su estrecha asociacin con las especies de digneos especialista el acantocfalo N. golvani.
C. cichlasomae, Oligogonotylus manteri y Genarchella Otro resultado importante es que no se encontr ninguna
410 Violante-Gonzlez et al.- Parsitos de Chichlasoma trimaculatum
especie de monogneo en los hospederos examinados; Por otra parte, la gran abundancia de aves ictifagas que
en cambio Ergasilus sp. fue el ectoparsito que domin habita de manera permanente en los mrgenes de la laguna
numricamente la comunidad durante todos los muestreos. contribuye de manera importante en la composicin de
En este sentido, Sciadicleithrum es un gnero de la comunidad de parsitos de este cclido, al actuar como
monogneos altamente especfico de cclidos neotropicales, hospederos definitivos y dispersores de la mayor parte
del cual existen 4 especies en el sureste de Mxico (S. de sus especies de parsitos. Esto se ve reflejado por el
bravohollisae, S. meeki, S. mexicanum y S. splendida) mayor nmero de especies alognicas recuperadas (7/10
que infectan unas 36 especies de cclidos (Mendoza- helmintos), las cuales maduran en algunas de las especies
Franco et al., 1999). No obstante que Sciadicleithrum ms abundantes, como Phalacrocorax olivaceus y
mexicanum se ha identificado en organismos cultivados de Casmerodius albus (datos no publicados).
C. trimaculatum, as como en poblaciones silvestres del La gran abundancia de digneos que incluy la
ro Papagayo (datos no publicados), este monogneo no comunidad (7/10 helmintos) se atribuye al hbito
estuvo presente en la laguna de Tres Palos. Su ausencia alimenticio y a la preferencia que tiene este cclido por las
se puede atribuir a que es una especie dulceacucola que races de los manglares como hbitat (Violante-Gonzlez,
habita generalmente en ros (Mendoza-Franco et al., 2000) 1995), lo cual lo pone en contacto con caracoles, que
y podra no prosperar en las lagunas costeras de Guerrero, actan como primeros hospederos intermediarios de este
que son ambientes salobres inestables y altamente grupo de helmintos. La dieta omnvora de C. trimaculatum
contaminados, donde es posible que sea reemplazada por (Yez-Arancibia, 1978) tambin se considera un factor
el coppodo Ergasilus sp. (Violante-Gonzlez, 2006). importante que contribuye a la adquisicin de un mayor
De las 6 especies clasificadas como comunes, 4 nmero de especies de digneos (Violante-Gonzlez,
presentaron una clara variacin temporal en su dinmica 2006). Los digneos son adems, el grupo numricamente
de infeccin a lo largo del tiempo. Algunas fueron ms dominante en muchas comunidades de parsitos de peces
prevalentes o abundantes en la temporada de secas (C. dulceacucolas en Mxico, y su abundancia ha sido
complanatum y Ergasilus sp.), en tanto que otras en la relacionada con la poca profundidad y la alta productividad
de lluvias (C. cichlasomae y Contracaeucum sp.); sin de las lagunas costeras (Salgado-Maldonado y Kennedy,
embargo, no se observ un patrn claro; por ejemplo, slo 1997).
el digneo C. cichlasomae registr una mayor prevalencia Las infracomunidades presentaron el mismo patrn
y abundancia en la misma temporada (lluvias del 2000, que la comunidad componente; esto es, fueron pobres en
Cuadro 1); no obstante, 2 aos despus present infecciones nmero de especies, altamente dominadas y poco diversas,
bajas en igual poca, lo que sugiere que los niveles de coincidiendo con lo observado en infracomunidades de
infeccin a lo largo del tiempo son poco predecibles y es peces dulceacucolas (Kennedy et al., 1986; Kennedy,
posible atribuirlas a las condiciones ambientales que suelen 1990). Las correlaciones positivas significativas que se
variar de un ao a otro (Violante-Gonzlez, 2006); esto es, registraron entre la longitud total de los hospederos y el
la precipitacin pluvial as como los periodos de estiaje nmero promedio de especies y de individuos parsitos
pueden ser distintos entre aos, por lo que la influencia de indica que los peces de mayor tamao albergaron
estos factores sobre las poblaciones de parsitos o de sus infracomunidades con un nmero superior de especies y de
hospederos intermediarios no sera la misma. individuos, lo que se atribuye a que los hospederos grandes
La comunidad componente se caracteriz por ser pobre (ms viejos) han tenido ms tiempo que los pequeos (ms
en nmero de especies (12), con diversidad baja y altamente jvenes) para acumular parsitos (Poulin, 2000; Bush et
dominada, cuando se le compara con algunas comunidades al., 2001).
de cclidos del sureste como las de Cichlasoma (Nandopsis) Los principales factores que estructuran las
urophthalmus (38 especies), Parachromis managuensis infracomunidades de parsitos fueron los mismos que
(34) y T. hellerin (32) (Salgado-Maldonado et al., 2005b). estructuran la comunidad componente (Holmes, 1990;
Sin embargo, la riqueza fue similar a la observada para Zander, 2004); es decir, el comportamiento alimenticio y la
otras comunidades componentes de peces dulceacucolas variacin en la disponibilidad de estadios larvales, factores
tropicales (Choudhury y Dick, 2000; Jimnez, 2003; que son influenciados por las temporadas de secas y lluvias.
Salgado-Maldonado et al., 2004a, b). Estos factores, estructuran las infracomunidades a partir de
El mayor nmero de helmintos en forma larvaria que la acumulacin de cercarias de vida libre (A. compactum,
present la comunidad componente (8/10) sugiere que C. complanatum y P. minimum), o de la ingestin de
C. trimaculatum desempea un papel importante como presas infectadas, como caracoles (C. cichlasomae) o
un hospedero intermediario (Zander et al., 1999) para las crustceos (Contracaecum sp. y Southwellina hispida).
especies de helmintos parsitos en la laguna de Tres Palos. La estructuracin se completa a partir de la adquisicin de
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algunas especies raras (Ascocotye (P.) longa, C. trifolium, Choudhury, A. y T. A. Dick. 2000. Richness and diversity of
P. panamense y N. golvani). helminth communities in tropical freshwater fishes: empirical
Las infracomunidades, al igual que la comunidad evidence. Journal of Biogeography 27:935-956.
componente, presentaron cambios temporales en su Esch, G. W., C. R. Kennedy, A. O. Bush y J. M. Aho. 1988.
Patterns in helminth communities in freshwater fish in Great
estructura, los cuales fueron atribuidos a cambios en la
Britain: alternative strategies for colonization. Parasitology
dinmica de infeccin de algunas especies comunes. 96:519-532.
Sin embargo, no se observ un patrn temporal de Garrido-Olvera, L., L. Garca-Prieto y B. Mendoza-Garfias. 2004.
estructuracin definido, ya que los cambios en la estructura Helminth parasites of the fat sleeper, Dormitator latifrons
no fueron constantes entre aos, por lo que pueden ser (Richardson, 1844) from Tres Palos Lagoon, Guerrero,
poco predecibles, como ha sido sugerido para otras Mexico. American Midland Naturalist 151:163-169.
infracomunidades de parsitos de peces dulceacucolas Holmes, J. C. y P. W. Price. 1986. Communities of parasites. In
(Poulin y Valtonen, 2002; Vidal-Martnez y Poulin, Community ecology: patterns and process, cap. 9, J. Kikkawa
2003). y D. J. Anderson (eds.). Chapman and Hall, London. 335 p.
Holmes, J. C. 1990. Helminth communities of marine fishes.
Como conclusin, podemos decir que la comunidad
In Parasite communities: patterns and process, G. W. Esch,
componente de C. trimaculatum, es distinta a la observada A. O. Bush y J. M. Aho (eds.) Chapman and Hall, London.
en otras comunidades de parsitos de cclidos del sureste p.101-130.
de Mxico. sta se caracteriza por un mayor nmero de Jimnez, M. I. 2003. Estructura temporal de las comunidades
parsitos generalistas y pocos especialistas, lo cual se de parsitos metazoarios en poblaciones de cclidos
atribuye a que es la nica especie de cclido nativo en la silvestres (Cichlasoma urophthalmus) e introducidos en
localidad, por lo que no existe la posibilidad de intercambio Mitza, Yucatn: un enfoque experimental. Tesis, doctorado
de especialistas con otros miembros de la misma familia. CINVESTAV- IPN, Unidad Mrida, Yucatn 174 p.
Adems, su comunidad presenta variaciones en la estructura Kennedy, C. R., A. O. Bush y J. M. Aho. 1986. Patterns in
helminth communities: Why are bird and fishes different ?.
a lo largo del tiempo, como resultado del efecto de los
Parasitology 93:205-215.
factores ambientales sobre la dinmica de infeccin de sus Kennedy, C. R. 1990. Helminth communities in freshwater
especies de parsitos, aunque los cambios en la estructura fish: structured communities or stochastic assemblages? In
pueden ser poco predecibles debido a la gran inestabilidad Parasite communities: patterns and processes. G. W. Esch,
ambiental que se observa en la localidad. A. O. Bush y J. M. Aho (eds.). Chapman and Hall, London.
p. 131-156.
Krebs, C. J. 1999. Ecological methodology. Harper Collings,
Agradecimientos 654 p.
Lamothe-Argumedo, R. 1997. Manual de tcnicas para preparar
y estudiar los parsitos de animales silvestres. AGT, Mxico,
Al Sistema de Investigacin Benito Jurez (SIBEJ),
D.F. 43 p.
por el financiamiento del proyecto de investigacin Magurran, A. 1991. Ecological diversity and its measurement.
19990502017; a los estudiantes de la Unidad Acadmica de Princeton University Press, New Jersey. 178 p.
Ecologa Marina (UAG) por el apoyo en el trabajo de campo Mendoza-Franco, E. F, T. Scholz, C. Vivas-Rodrguez y J.
y laboratorio; al Dr. Guillermo Salgado-Maldonado y al Vargas-Vzquez. 1999. Monogeneans of freshwater fishes
Dr. David Osorio-Sarabia, por su ayuda en la identificacin from cenotes (sinkholes) of the Yucatn Peninsula, Mexico.
de algunas especies de parsitos. Agradecemos tambin a Folia Parasitologica 46:267-273.
los revisores annimos, cuyos comentarios y sugerencias Mendoza-Franco, E., V. M. Vidal-Martnez, M. L. Aguirre-
contribuyeron a mejorar sustancialmente este manuscrito. Macedo, R. Rodrguez-Canul, y T. Scholz. 2000. Species
of Sciadicleithrum (Dactylogyridae: Ancyrocephalinae) of
cichlid fishes from southeastern Mxico and Guatemala:
New morphological data and host and geographical records.
Literatura citada Comparative Parasitology 67:85-91.
Pineda-Lpez, R. 1994. Ecology of the helminth communities of
Aho, J. M., A. O. Bush y R. W. Wolfe. 1991. Helminth parasites cichlid fish in the flood plains of Southeastern Mxico. Ph.
of bowfin (Amia calva) from South California. Journal of the D.- Thesis, University of Exeter. 236 p.
Helminthological Society of Washington 58:171-175. Poulin, R. 2000. Variation in the intraspecific relationship between
Bush, A. O., K. D. Lafferty, J. M. Lotz y A. W. Shostak. 1997. fish length and intensity of parasitic infection: biological and
Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. statistical causes. Journal of Fish Biology 56:123-137.
revisited. Journal of Parasitology 83:575583. Poulin. R. y E. T. Valtonen. 2002. The predictability of
Bush, A. O., J. C. Fernndez, G. W. Esch y J. R. Seed. 2001. helminth community structure in space: a comparison of fish
Parasitism: The diversity and ecology of animal parasites. populations from adjacent lakes. International Journal for
Cambridge University Press. 566 p. Parasitology 10:1235-1243.
412 Violante-Gonzlez et al.- Parsitos de Chichlasoma trimaculatum
Rohde, K. 2005. Ecology of marine parasites. CSIRO, Melbourne Ph. D. Thesis. University of Exeter, Devon. 163 p.
and CABI, Wallingford, Oxon, 565 p. Vidal-Martnez, V. M., C. R. Kennedy y M. L. Aguirre-Macedo.
SAGARPA (Secretara de Agricultura, Ganadera, Recursos 1998. The structuring process of the macroparasite community
pesqueros y Acuicultura). 2000. Informe anual de la of an experimental population of Cichlasoma urophthalmus
Direccin General de Estudios sobre Produccin Pesquera through time. Journal of Helminthology 72:199-207.
del Estado de Guerrero, Chilpancingo, Mxico. Vidal-Martnez, V. M y C. R. Kennedy. 2000. Potential
Salgado-Maldonado, G. 1993. Ecologa de helmintos parsitos interactions between the intestinal helminthes of the cichlid
de Cichlasoma urophthalmus (Gnter) (Pisces: Cichlidae) fish Cichlasoma synspilum from Southeastern Mexico.
en la Pennsula de Yucatn, Mxico. Tesis doctorado Journal of Parasitology 86:691-695.
CINVESTAV-IPN, Unidad Mrida, Yucatn. Vidal-Martnez, V. M., M. L. Aguirre-Macedo, T. Scholz, D.
Salgado-Maldonado, G. y C. R. Kennedy. 1997. Richness and Gonzlez-Sols y E. F. Mendoza Franco. 2001. Atlas of
similarity of helminth communities in the tropical fish helminth parasites of Cichlid fish of Mexico. Academy of
Cichlasoma urophthalmus from the Yucatan Peninsula, Sciences of the Czech Republic, Prague. 165 p.
Mexico. Parasitology 114:581-590. Vidal-Martnez, V. M. y R. Poulin. 2003. Spatial and temporal
Salgado-Maldonado, G., R. Pineda-Lpez, V. M. Vidal-Martnez repeatability in parasite community structure of tropical fish
y C. R. Kennedy. 1997. A checklist of metazoan parasites of hosts. Parasitology 127:387-398.
cichlid fish from Mxico. Journal of the Helminthological Violante-Gonzlez, J. 1995. Contribucin al conocimiento de
Society of Washington 64:195-207. la biologa de la mojarra nativa Cichlasoma trimaculatum
Salgado-Maldonado, G., G. Cabaas-Carranza, J. M. Caspeta- (Gnter, 1868), en la laguna de Tres Palos Gro., Mxico
Mandujano, E. Soto-Galera, E. Mayn-Pea, D. Brailovski y y determinacin del desarrollo larvario y requerimientos
R. Bez-Val. 2001. Helminth parasites of freshwater fishes proteicos en condiciones de laboratorio. Tesis maestra
of the Balsas river drainage basing of southwestern Mexico. FACIMAR, Universidad de Colima, Colima. 63 p.
Comparative Parasitology 68:196-203. Violante-Gonzlez, J. y A. Mndez. 2003. Comunidad de
Salgado-Maldonado, G., G. Cabaas-Carranza, E. Soto-Galera, parsitos metazoarios de Dormitator latifrons (popoyote),
R. Pineda-Lpez, J. M. Caspeta-Mandujano, E. Aguilar- en dos lagunas costeras del estado de Guerrero, Mxico.
Castellanos y N. Mercado-Silva. 2004a. Helminth parasites Ciencia. Universidad Autnoma de Guerrero 11:15-17.
of freshwater fishes of the Pnuco river basin, east central Violante-Gonzlez, J. 2006. Comunidades de parsitos
Mexico. Comparative Parasitology 71:190-202. metazoarios de peces, en dos lagunas costeras del Estado
Salgado-Maldonado, G., N. Mercado-Silva, G. Cabaas- de Guerrero, Mxico. Tesis, doctorado CINVESTAV- IPN,
Carranza, J. M. Caspeta-Mandujano, R. Aguilar-Aguilar y L. Mrida,Yucatn. 155 p.
I. Iguez-Dvalos. 2004b. Helminth parasites of freshwater Violante-Gonzlez, J. y M. L. Aguirre-Macedo. 2007. Metazoan
fishes of the Ayuquila river, Sierra de Manatln Biosphere parasites of fishes from Coyuca Lagoon, Guerrero, Mexico.
Reserve, west central Mexico. Comparative Parasitology Zootaxa 1531:39-48.
71:67-72. Violante-Gonzlez, J., M. L. Aguirre-Macedo y E. F. Mendoza-
Salgado-Maldonado, G., R. Aguilar-Aguilar, G. Cabaas- Franco. 2007. A checklist of metazoan parasites of fish from
Carranza, E. Soto-Galera y C. Mendoza-Palmero. 2005a. Tres palos Lagoon, Guerrero, Mexico. Parasitology Research
Helminth parasites in freshwater fish from the Papaloapan 102:151-161.
river basin, Mxico. Parasitology Research 96:69-89. Yez-Arancibia, A. 1978. Taxonoma, ecologa y estructura
Salgado-Maldonado, G., R. Pineda-Lpez, L. Garca-Magaa, de las comunidades de peces en lagunas costeras con bocas
S. Lpez-Jimnez, V. M. Vidal-Martnez y M. L. Aguirre- efmeras del Pacfico de Mxico, Publicaciones Especiales
Macedo. 2005b. Helmintos parsitos de peces dulceacucolas. 2. Centro de Ciencias del Mar y Limnologa, Universidad
In Biodiversidad del estado de Tabasco, J. Bueno, F. Autnoma de Mxico, Mxico, D.F. 306 p. .
lvarez y S. Santiago (eds.). Instituto de Biologa, UNAM- Zander, C. D., L. W. Reimer y K. Barz. 1999. Parasite
CONABIO, Mxico, D.F. 386 p. communities of the Salzhaff (Northwest Mecklenburg, Baltic
Salgado-Maldonado, G. 2006. Checklist of helminth parasites of Sea). I. Structure and dynamics of communities of littoral
freshwater fishes from Mexico. Zootaxa 1324:1-357 fish, especially small-sized fish. Parasitology Research
Sokal, R. R. y F. J. Rohlf. 1998. Biometry, segunda edicin. 85:356-372.
Freeman, San Francisco, California. 859 p. Zander, C. D. 2004. Four-year monitoring of parasite
Vidal-Martnez, V. M. 1995. Processes structuring the helminth communities in gobiid fishes of the south-western Baltic. II.
communities of native cichlid fishes from Southern Mxico. Infracommunity. Parasitology Research 93:17-29.