Documentos de Académico
Documentos de Profesional
Documentos de Cultura
Coevol PDF
Coevol PDF
Manuel Soler
DEPARTAMENTO DE BIOLOGA ANIMAL Y ECOLOGA, FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA.
18071-Granada. E-mail: msoler@goliat.ugr.es
La existencia de coevolucin implica cambio evolutivo recproco en las especies que interaccionan. Hay que ser
muy cauto a la hora de describir una interrelacin entre especies como el resultado de un proceso coevolutivo, ya
que coadaptacin no implica coevolucin y, a veces, aunque la asociacin entre dos especies sea aparentemente
perfecta, puede no haber existido un proceso coevolutivo. La coevolucin est considerada como uno de los princi-
pales procesos responsables de la enorme biodiversidad existente en nuestro planeta, adems, algunos de los acon-
tecimientos ms importantes en la historia de la vida han sido el resultado directo de procesos coevolutivos (el
origen de las clulas eucariotas, el origen de las plantas, el desarrollo del sistema digestivo, etc.). Durante la ltima
dcada se ha puesto de manifiesto que existen diferencias importantes entre zonas en las adaptaciones desarrolladas
por las especies que estn interaccionando, por lo que la estructura geogrfica es un aspecto muy importante que
frecuentemente es el que dirige el proceso coevolutivo. Lo que ocurre a nivel local es slo el material bruto para los
patrones que se desarrollan y los procesos que tienen lugar a escalas geogrficas ms amplias. A lo largo de este
captulo, despus de describir brevemente los tres tipos principales de interaccin (competicin, explotacin y
mutualismo) en los que se puede producir coevolucin, se comentan los modelos coevolutivos ms importantes
incluidos los que se dan en las interacciones antagnicas, los que producen convergencia o divergencia evolutiva y
los responsables de procesos de especiacin.
La coevolucin esta ampliamente aceptada como uno rn adaptaciones locales que actuarn como fuerzas de
de los principales procesos responsables de la enorme diversificacin entre ellas, pero la emigracin de indivi-
biodiversidad existente en nuestro planeta, habindose duos de esas especies entre poblaciones provocar un flu-
sugerido que la especiacin (ver Captulo 18) producida jo de genes que tender a homogeneizar los fenotipos exis-
en las interacciones coevolutivas entre especies es la cau- tentes en cada una de ellas. Esta relacin entre adaptacio-
sa bsica de que en la Tierra existan millones de especies nes locales y migracin es la responsable de que se pro-
en lugar de miles (Thompson 1994). Por otro lado, cada duzca el mosaico geogrfico coevolutivo provocando que
vez queda ms patente que algunos de los acontecimien- en distintas poblaciones se puedan encontrar diferentes
tos ms importantes en la historia de la vida han sido el estados coevolutivos en las especies que interaccionan.
resultado directo de procesos coevolutivos (Thompson La mayor parte de los estudios sobre coevolucin han
1999). Por ejemplo, el origen de las clulas eucariotas (a consistido en buscar seleccin recproca entre parejas o
travs de coevolucin con organismos simbiontes que die- pequeos grupos de especies en una zona. Estos estudios
ron lugar a las mitocondrias), el origen de las plantas (me- locales, normalmente llevados a cabo durante un periodo
diante la simbiosis que produjo los cloroplastos), el desa- breve de tiempo, han aportado escasa evidencia de la exis-
rrollo del sistema digestivo (a travs de simbiosis con di- tencia de cambio coevolutivo dando la impresin de que
ferentes tipos de microorganismos), etc. Adems, una me- la coevolucin es bastante rara, o incluso, aportando en
jor comprensin de los procesos coevolutivos est ayu- ocasiones resultados contradictorios. Por otro lado, los
dando a profundizar en temas de inters para el hombre estudios sobre sistemas ms complejos en los que inte-
como la conservacin de la biodiversidad, dinmica de raccionan numerosas especies (coevolucin difusa) han
las epidemias, patologa vegetal, mantenimiento de la re- sido bastante ms frustrantes. La gran ventaja de la hip-
produccin sexual, dinmica de algunos polimorfismos tesis del mosaico geogrfico coevolutivo es que explica
genticos y a mejorar la eficacia de los programas de con- la obtencin de datos contradictorios en diferentes pobla-
trol biolgico y los esfuerzos conservacionistas. ciones y, adems, ha conseguido desarrollar hiptesis es-
Existen varias posibilidades de proceso coevolutivo pecficas sobre los procesos coevolutivos y sus efectos
(Thompson 1994, Futuyma 1998) que pueden dar lugar a ecolgicos que puedan ser testadas en comunidades natu-
distintos conceptos de coevolucin. Los dos tipos ms rales evitando la frustracin que provocaba el enfocar los
importantes son la coevolucin especfica y la coevolu- cambios evolutivos recprocos bien como coevolucin
cin difusa. La forma ms sencilla se produce cuando especfica o bien como coevolucin difusa. Durante los
dos especies evolucionan recprocamente una en respuesta ltimos aos se han publicado numerosos estudios que
a la otra. Se conoce con el nombre de coevolucin espe- han puesto de manifiesto que las distintas poblaciones
cfica, y puede dar lugar a una carrera de armamentos difieren entre s genticamente y que los resultados de las
evolutiva (Dawkins y Krebs 1979) que puede provocar interacciones especficas son diferentes entre poblacio-
divergencia de rasgos en especies competidoras, o tam- nes dependiendo del rango geogrfico.
bin se puede producir convergencia de rasgos en espe- La hiptesis del mosaico geogrfico describe el proce-
cies mutualistas. Estos sistemas coevolutivos en los que so coevolutivo basndose en tres premisas (Thompson
slo interaccionan dos (o unas pocas) especies son, al 1999): (1) existe una seleccin en mosaico que acta entre
menos en teora, los ms adecuados para demostrar la las distintas poblaciones favoreciendo diferentes trayec-
existencia de coevolucin, ya que si las presiones selecti- torias evolutivas en cada una de ellas, por tanto, el resulta-
vas son lo suficientemente fuertes, es de esperar que apa- do de las interacciones frecuentemente difiere entre las
rezcan adaptaciones y contra-adaptaciones detectables en poblaciones de las especies que estn interactuando. (2)
ambas especies. Existen puntos calientes coevolutivos donde la frecuen-
La coevolucin difusa es la que se produce cuando en cia de fenotipos adaptativos es elevada, y nutren, va mi-
las interacciones participan un nmero elevado de espe- graciones (flujo de genes) a las comunidades en las cuales
cies. Es mucho ms frecuente en la naturaleza que la la seleccin recproca es menos patente o no tiene lugar. Y
coevolucin especfica, y sin embargo se han realizado
(3), existe una mezcla geogrfica de las caractersticas o
muchos ms estudios empricos sobre sta que sobre la
rasgos que estn coevolucionando, que es el resultado de
difusa, seguramente como consecuencia de que la defini-
varios factores como la seleccin en mosaico, los puntos
cin de coevolucin difusa es poco precisa y dificulta el
calientes coevolutivos, el flujo de genes, la deriva genti-
diseo de estudios experimentales. Por esto se han produ-
cido intentos de ofrecer una definicin ms precisa (Iwao ca y la extincin local de algunas poblaciones.
y Rausher 1997) y/o una base terica adecuada (como la La hiptesis del mosaico geogrfico coevolutivo ha
hiptesis del mosaico geogrfico (ver ms abajo), Thomp- supuesto un avance importante, no slo por lo ya especi-
son 1994) que permitan avanzar en el conocimiento cien- ficado, sino porque adems, sugiere predicciones diferen-
tfico de este tema que, por los motivos especificados, ha tes a las aportadas por la coevolucin considerada a nivel
estado bastante estancado durante demasiado tiempo. local. Actualmente se acepta la idea de que el mosaico
La hiptesis del mosaico geogrfico coevolutivo fue geogrfico de las interacciones entre especies es el que
propuesta por Thompson (1994) considerando las posibi- dirige el proceso coevolutivo (Thompson 1994). Por tan-
lidades dinmicas de la coevolucin que puede estar ocu- to, si se quiere comprender realmente la dinmica evolu-
rriendo en distintas poblaciones. En cada una se produci- tiva de las relaciones entre especies que estn interaccio-
224 Manuel Soler
nando, hay que intentar abordar el estudio abarcando un dencia) que para los depredadores (si fallan en su intento
nmero lo ms elevado posible de poblaciones de las es- de captura slo sufren un costo en trminos de tiempo y
pecies que participan en la interaccin. energa), por lo que es de esperar que las adaptaciones en
las presas para evitar a los depredadores aparezcan ms
Tipos de interrelaciones entre especies rpidamente que las adaptaciones en los depredadores para
mejorar su eficacia capturando esa presa (Dawkins y Krebs
Antes de estudiar los principales modelos coevolutivos 1979).
que se pueden distinguir, conviene describir brevemente Otro tipo de explotacin es la que tiene lugar entre
los diferentes tipos de interrelaciones que se pueden dar parsitos y hospedadores. Como consecuencia de la gran
entre especies. Las especies pueden interaccionar entre s diversidad de organismos parsitos que existen, con ci-
de muy diferentes maneras, estas interacciones afectan a clos de vida que pueden ser muy simples o enormemente
su abundancia y distribucin, y tienen importantes conse- complejos, dependiendo, entre otras cosas, del tipo de
cuencias evolutivas. Siguiendo a Maynard Smith (1998), dispersin entre hospedadores, estas interacciones son
aunque no existen lmites precisos entre ellas, se pueden enormemente variadas. Adems de los conocidos como
distinguir tres tipos principales de interaccin: competi- parsitos externos e internos, existen otros organismos con
cin, explotacin y mutualismo y, en todos ellos, se pue- modos de vida muy diferentes que tambin son conside-
de producir coevolucin. rados parsitos; por ejemplo, los llamados parasitoides
que son himenpteros que ponen sus huevos sobre presas
Competicin vivas (las larvas que eclosionan de esos huevos se desa-
rrollan en el interior del cuerpo y al emerger al exterior
Es una interaccin entre dos o ms organismos que
matan al hospedador); o los parsitos de cra, especies
afecta negativamente a la tasa de crecimiento o la tasa de
que ponen sus huevos en los nidos de otros individuos
reproduccin. Cuando se produce entre organismos de la
que son los que cran la descendencia parsita. En los sis-
misma especie se habla de competicin intraespecfica,
temas parsito-hospedador tambin se produce una carre-
y cuando se trata de especies diferentes se denomina com-
ra de armamentos en la que puede variar la virulencia de
peticin interespecfica. Si dos especies compiten por
los parsitos y la resistencia ofrecida por los hospedadores.
los mismos recursos, la teora predice que no pueden co-
Una de las claves del proceso coevolutivo es el tipo de
existir indefinidamente (Principio de exclusin compe-
transmisin del parsito (Maynard Smith 1998) ya que si
titiva); si estn compitiendo por exactamente los mis-
pasa directamente slo a la descendencia del hospedador
mos recursos, una de ellas se extinguir, pero si la com-
(transmisin vertical) se puede predecir que evolucionar
petencia es por una serie ms o menos variada de recur-
hacia el mutualismo ya que el xito reproductor del par-
sos se puede producir un reparto y ambas podran sobre-
sito depende del xito reproductor del hospedador. Por el
vivir. Hay dos tipos de competicin intraespecfica en los
contrario, si la transmisin es horizontal, es decir a otros
cuales se ha destacado el papel de la coevolucin: la com-
individuos de la poblacin de hospedadores, se puede pre-
petencia entre machos y hembras por conseguir que el
decir que puede ser adaptativo incrementar la virulencia
otro sexo invierta ms en cuidados parentales, y la com-
siempre que un mayor nivel de virulencia este relaciona-
petencia entre hermanos durante el desarrollo por los re-
do con el aumento de las posibilidades de transmisin,
cursos existentes (aportados por los padres o no) para su
sobre todo cuando un mismo hospedador puede ser
alimentacin (ver Captulos 9 y 10).
parasitado por distintos individuos que compitan entre s
por los recursos aportados por el hospedador. La evolu-
Explotacin
cin de la virulencia en diferentes sistemas parsito-
Se produce explotacin cuando la presencia de una hospedador puede dar lugar a distintos resultados evolu-
especie A estimula el desarrollo de B y la presencia de la tivos (Toft y Karter 1990): (a) puede alcanzar y mante-
especie B inhibe el desarrollo de A (Maynard Smith 1998). nerse en niveles intermedios, (b) puede aumentar, (c) pue-
Son ejemplos de explotacin las interacciones antagni- de disminuir hasta cero (comensalismo), o (d), puede al-
cas que se producen en los sistemas depredadores-presas, canzar valores negativos (mutualismo). Por otro lado, la
plantas-herbvoros y parsitos-hospedadores. aparicin de defensas eficaces en el hospedador puede
Las interacciones entre depredadores y presas impli- dar lugar a tres resultados evolutivos diferentes: (a) extin-
can que los individuos de la especie depredadora captu- cin local del parsito, (b) desarrollo de contra-defensas
ran, matan y devoran a los individuos de las especies pre- por parte del parsito, o (c) cambio a un nuevo hospedador
sa. Aunque existen casos de depredadores muy especiali- con defensas menos desarrolladas (Thompson 1994). Hay
zados que actan sobre slo una o unas pocas especies una serie de factores de gran importancia, por ejemplo,
presa, lo general es que una especie depredadora acte densidad de hospedadores, colonialidad, periodo de vida
sobre un rango ms o menos amplio de especies. El siste- relativo parsito-hospedador, evolucin de la virulencia
ma depredador-presa est considerado como uno de los facultativa, etc., sobre los que se puede conseguir una in-
ejemplos ms claros donde se produce una carrera de ar- formacin ms detallada en el Captulo 31.
mamentos coevolutiva que, en este caso, es asimtrica ya Las interacciones entre plantas y herbvoros tambin
que las presiones selectivas son mucho ms fuertes para son enormemente variadas como consecuencia de la gran
las presas (el depredador las mata y no dejan ms descen- diversidad de sistemas plantas-herbvoros que existen,
CAPTULO 12: COEVOLUCIN 225
Tabla 1
Tipos de interaccin y modelos coevolutivos que se pueden describir en cada uno de ellos.
Actualizado a partir de Thompson 1994 y Thompson 1999
donde la fuerza de las presiones selectivas involucradas polinizadores interaccionan con un elevado nmero de
es muy variable. Los herbvoros ms importantes son los especies de plantas, pero hay casos donde la interaccin
mamferos y los insectos, y las plantas han desarrollado es mucho ms especializada. Los casos extremos de espe-
mecanismos de defensa frente a estos animales que se ali- cificidad se dan en organismos simbiontes, especialmen-
mentan de ellas que incluyen espinas, pelos urticantes y te en los casos de microorganismos que viven dentro de
otros sistemas protectores como acumulacin de slice; un animal o planta hospedadora, en algunos casos las dos
pero sobre todo, defensas qumicas, habiendo desarrolla- especies estn tan ntimamente integradas que actan
do sustancias qumicas como terpenos, fenoles, alcaloides, como un solo organismo (caso de los lquenes que estn
etc, que son txicos o actan como repelentes o venenos formados por la asociacin de un alga y un hongo).
para los herbvoros. Los herbvoros a su vez han desarro- En la mayora de los casos de mutualismo una especie
llado contra-adaptaciones para contrarrestar las defensas interacciona con otra para obtener algn beneficio: las
de las plantas. Teniendo en cuenta que distintas especies plantas ofrecen nctar para conseguir que los insectos las
de plantas disponen de diferentes sistemas defensivos y polinicen; es decir, los insectos no visitan las plantas para
que la variedad es enorme, se explica el hecho de que favorecer que se reproduzcan sino para alimentarse. Esto
cada especie de herbvoro se alimenta de slo algunas es- conlleva potencialmente la evolucin del engao y, de
pecies de plantas. Aunque algunos mamferos son bas- hecho, se ha desarrollado en bastantes casos. As por ejem-
tante generalistas y pueden incluir en su dieta un nmero plo, algunas plantas engaan a los polinizadores desarro-
relativamente elevado de especies de plantas, los insectos llando flores que se parecen a hembras de la especie
suelen estar mucho ms especializados y cada especie se polinizadora, bien visualmente, reproduciendo colores y
alimenta de slo una o unas pocas especies de plantas formas, o bien olfativamente, produciendo un olor simi-
(tambin hay insectos fitfagos generalistas como muchas lar al de la feromona producida por la hembra. Cuando el
especies de saltamontes). Distintos individuos de la mis- macho intenta copular con este cebo provoca la fecun-
ma especie de insecto fitfago pueden seleccionar distin- dacin de la planta y sta se evita tener que ofrecer un
tas especies de plantas, y distintos individuos de la misma recurso al insecto polinizador. Por otro lado, tambin se
especie de planta pueden estar siendo atacados por distin- han desarrollado casos en los que los polinizadores (tanto
tas especies de fitfagos. Esto vara considerablemente aves como himenpteros) roban el nctar rompiendo el
entre distintas poblaciones y, como Singer y Parmesan recipiente sin realizar la polinizacin, es decir, sin ofrecer
(1993) demostraron, la dieta de un insecto fitfago no es a la planta ninguna ventaja. Por todo esto se ha sugerido
una caracterstica del herbvoro ni de la planta, sino de la que el mutualismo tambin podra ser considerado como
relacin existente entre ambos. una explotacin recproca (Futuyma 1998).
Mutualismo
Tipos de modelos coevolutivos y evidencia de
Las interacciones entre dos especies son mutualistas
la existencia de coevolucin
cuando ambas se benefician de esa interaccin. Las rela-
ciones mutualistas varan considerablemente en su espe- En la Tabla 1 se especifican los principales modelos
cificidad, por ejemplo, muchas especies de insectos coevolutivos que han sido diferenciados segn diversos
226 Manuel Soler
tipos de interacciones. A continuacin voy a comentar La existencia de la coevolucin gen a gen se ha pues-
brevemente (con la excepcin de la carrera de armamen- to de manifiesto muy claramente en los estudios de Burdon
tos coevolutiva) cada uno de los tipos de modelos. y Jarosz (Burdon y Jarosz 1991, Jarosz y Burdon 1991)
en el sistema formado por una especie silvestre australia-
Co-especiacin y cladognesis paralela na de lino (Linum marginale) y el hongo del lino
(Melampsora lini), sobre el cual disponen de una detalla-
Co-especiacin es la especiacin correlacionada de
da informacin espacial de la estructura gentica, tanto
dos linajes asociados (Futuyma 1998). Esta co-especia-
de la resistencia del hospedador como de la virulencia del
cin dara lugar a la existencia de cladognesis paralela
patgeno. Esta especie de lino se encuentra en una gran
(cuando existe una clara relacin entre los clados de dos
diversidad de hbitats que van desde vegetacin costera
rboles filogenticos correspondientes a grupos de espe-
hasta pantanos e incluso vegetacin subalpina, pero siem-
cies de un sistema potencialmente coevolutivo, por ejem-
pre aparece como poblaciones pequeas localizadas, casi
plo, depredador-presa, plantas-herbvoros, etc.) que se ha
siempre con slo unos pocos cientos de individuos. El
demostrado en numerosas ocasiones; sin embargo, clado-
hongo del lino forma unas pstulas de color naranja sobre
gnesis paralela y co-especiacin pueden ocurrir sin que
las hojas que disminuyen significativamente la longevi-
se produzca evolucin recproca, y en este caso no sera
dad de la planta hospedadora. La resistencia del
coevolucin, para que lo sea es necesario que la especia-
hospedador y la virulencia del patgeno varan conside-
cin en un linaje provoque la especiacin en el otro.
rablemente, tanto dentro de las poblaciones como entre
poblaciones de una misma regin o de diferentes regio-
Coevolucin gen a gen
nes. Jarosz y Burdon (1991) encontraron que algunas po-
Este mecanismo coevolutivo ha sido sugerido en ape- blaciones eran susceptibles de ser atacadas eficazmente
nas treinta sistemas de plantas cultivadas-patgenos, pero por todas las razas de patgenos existentes, otras eran re-
se ha demostrado en apenas una docena de ellos, princi- sistentes a algunas razas de patgenos pero no a otras y,
palmente entre plantas y hongos, pero tambin con bacte- por ltimo, tambin haba poblaciones que eran resisten-
rias, virus, nematodos y un insecto (Mayetiola destruc- tes a razas del hongo que no existan en la zona. Sin em-
tor) que ataca al trigo (Futuyma 1998). Este concepto de bargo, encontraron escasa correspondencia entre los genes
coevolucin est basado en la asuncin de que las plantas de resistencia de los hospedadores y los genes de virulen-
y los hospedadores tienen loci complementarios para vi- cia de los patgenos de cada poblacin, lo que sugera
rulencia y resistencia. Es decir, que para cada gen que que las relaciones entre estas especies dentro de cada po-
causa resistencia en el hospedador existe su correspon- blacin, no estaban dirigidas por polimorfismos manteni-
diente gen en el parsito que provoca distintos efectos dos por seleccin dependiente de la frecuencia (ver Cap-
negativos. La mayor parte de los sistemas en los que se ha tulo 16), concluyendo que las interacciones evolucionan
demostrado este mecanismo coevolutivo son asociacio- a una escala espacial mayor, a nivel de meta-poblacin
nes en las cuales el patgeno est especializado en ali- mediante una combinacin de seleccin natural, deriva
mentarse de slo una especie hospedadora, es decir se trata gentica y flujo de genes entre poblaciones.
de casos extremos de coevolucin especfica.
La coevolucin gen a gen da lugar a la existencia de Carrera de armamentos coevolutiva
unos polimorfismos genticos segn la resistencia del
hospedador y la virulencia del parsito. Estos polimorfis- Este mecanismo coevolutivo est ampliamente exten-
mos seran estables a nivel local y mantenidos por selec- dido entre sistemas de especies antagnicas, por ejemplo,
cin dependiente de la frecuencia (ver Captulo 16) que depredadores-presas, parsitos-hospedadores, herbvoros-
actuara contra el genotipo ms frecuente en la poblacin plantas, etc. Se caracteriza porque se suceden la aparicin
de la especie hospedadora. Sin embargo, aunque algunos de adaptaciones y contra-adaptaciones en las especies que
de los modelos genticos de la coevolucin gen a gen pre- interaccionan. La claridad del proceso coevolutivo depen-
dicen polimorfismos cclicos de resistencia a los genoti- der del nmero de especies involucradas en la interrela-
pos virulentos en poblaciones concretas, la mayora pre- cin ya que ste es el principal factor que influye sobre la
dicen fluctuaciones caticas y prdida de los polimorfis- fuerza de las presiones selectivas que estn actuando en
mos; sobre todo, cuando en estos modelos matemticos ambos sentidos. Los ejemplos son muy numerosos ya que
se incorporan aspectos ecolgicos adems de las caracte- son muchos los sistemas parsito-hospedador que se han
rsticas genticas, se obtiene que los polimorfismos a ni- estudiado, y tambin se dispone de bastante informacin
vel local son inestables y que se mantienen sobre todo a sobre sistemas depredador-presa. Concretamente, el me-
travs de una combinacin de seleccin local, flujo de jor ejemplo de coevolucin aportado por el registro fsil
genes y una dinmica de colonizacin y extincin entre es el de los mamferos herbvoros y los carnvoros que
poblaciones (Thompson 1994). Es decir, que la evolucin cazan a sus presas corriendo. En varias lneas evolutivas
gen a gen puede depender, en gran medida, de la estructu- independientes se aprecia que los herbvoros han desa-
ra geogrfica y del marco ecolgico de las poblaciones rrollado de una forma bastante rpida el mismo mecanis-
que estn interaccionando incluyendo las relaciones ge- mo para aumentar su velocidad de huida (modificacin
nticas existentes entre ellas (hiptesis del mosaico geo- de la morfologa de sus extremidades), mientras que los
grfico coevolutivo). carnvoros han desarrollado otros mecanismos a una ve-
CAPTULO 12: COEVOLUCIN 227
Tabla 2
Adaptaciones y contra-adaptaciones del cralo, un parsito de cra especialista y la urraca,
su principal especie hospedadora en los dos periodos iniciales del ciclo reproductivo: antes y durante la puesta.
Antes de la puesta:
Parsito: Seleccin de la pareja hospedadora.
Hospedador: Defensa del nido por los hospedadores.
Durante la puesta
Parsito: Los cralos destruyen los huevos de urraca al poner el suyo.
Hospedador: Aumentar nmero de huevos por nido.
Parsito: Consiguen poner el huevo.
Hospedador: Reconocimiento y expulsin del huevo parsito.
Parsito: Comportamiento mafioso (depredacin del nido).
Hospedador: Expulsar o no expulsar segn las condiciones de abundancia de cralos en la zona.
locidad evolutiva considerablemente ms lenta (Bakker, mentar el nmero de huevos por nido. Soler et al. (2001a)
en Maynard Smith 1998). Bakker interpretaba esta dife- demostraron que en un rea con un elevado porcentaje de
rencia en el cambio evolutivo con la idea clsica de que parasitismo, el tamao de puesta era la variable que ex-
los carnvoros van un paso por detrs de los herbvoros plicaba el xito reproductor de las parejas parasitadas.
en la carrera evolutiva. Tambin demostraron, estudiando 15 poblaciones distin-
Voy a describir con ms detalle un ejemplo concreto, tas de urraca distribuidas por toda Europa, que el tamao
el de las relaciones coevolutivas entre un parsito de cra de puesta en las poblaciones parasitadas era significativa-
especialista, el cralo (Clamator glandarius) y su princi- mente superior al de las poblaciones no parasitadas, in-
pal especie hospedadora, la urraca (Pica pica). En este cluso despus de controlar tanto la distancia geogrfica
sistema se han detectado evidencias de la existencia de como la distancia gentica entre poblaciones.
coevolucin en varias fases del ciclo reproductor de am- El mecanismo de defensa ms importante desarrolla-
bas especies (Tabla 2; Soler y Soler 2000). As, por ejem- do por las especies hospedadoras de los parsitos de cra
plo, antes de la puesta del huevo parsito, los cralos se- es el reconocimiento y la expulsin del huevo parsito, y
leccionan a las parejas de urraca que ms invierten en constituye uno de los ejemplos de coevolucin ms cla-
cuidados parentales (se demostr experimentalmente que ros que existen (Rothstein 1990). En el caso del sistema
las parejas de urraca parasitadas eran capaces de criar un cralo-urraca se ha demostrado que la expulsin de hue-
mayor nmero de pollos que las que no haban sido vos por parte de las urracas es el resultado de un proceso
parasitadas; J.J. Soler et al. 1995), y esto lo consiguen coevolutivo: primero, porque el porcentaje ms elevado
interpretando las seales utilizadas en seleccin sexual de expulsin de huevos se produce en zonas con una tasa
por su especie hospedadora, concretamente seleccionan- elevada de parasitismo, mientras que los porcentajes de
do nidos de mayor tamao. Como una respuesta adaptativa expulsin ms bajos se registran en zonas donde no exis-
a esta presin selectiva del parsito las urracas reducen el ten los cralos, dndose valores intermedios en las zonas
tamao del nido, ya que ste es un 33% menor en las zo- con una baja tasa de parasitismo (Soler y Mller 1990,
nas donde las urracas coexisten con los cralos (J.J. Soler Soler et al. 1999b); segundo, porque en un rea que ha
et al. 1999a). Como una respuesta ms general frente al sido parasitada por los cralos recientemente (hace slo
parasitismo de los cralos, las urracas han desarrollado un unos 40 aos), la expulsin de modelos de huevos mim-
comportamiento especfico de defensa activa del nido ticos y no mimticos ha aumentado significativamente
frente a los parsitos, y los cralos han respondido con desde 1984 hasta la actualidad (Soler et al. 1998a, 1998b).
una contra-defensa consistente en un comportamiento Considerando la enorme importancia que se le da ac-
muy especializado a la hora de poner el huevo parsito en tualmente a la aproximacin meta-poblacional (ver lo
el que ambos, macho y hembra, colaboran para disminuir comentado anteriormente para la hiptesis del mosaico
la eficacia del mecanismo de defensa de las urracas (ver coevolutivo), J.J. Soler et al. (1999b) investigaron la in-
revisin en Soler y Soler 2000). fluencia del flujo de genes en la capacidad de reconocer y
Durante la puesta del huevo parsito, la hembra de expulsar huevos de las urracas en 15 poblaciones euro-
cralo destruye algunos de los huevos de la urraca, lo que peas distintas. Las diferencias genticas entre poblacio-
es una adaptacin, ya que este comportamiento aumenta nes se estimaron utilizando microsatlites como marca-
las posibilidades de que su huevo eclosione y disminuye dores. Los resultados mostraron que el porcentaje de ex-
la futura competencia que el pollo parsito tendr que pulsin de huevos mimticos y no mimticos dependa
soportar en el nido (Soler et al. 1997; para una informa- del nivel de parasitismo de la zona, siendo mayor en las
cin detallada ver Captulo 30). Las urracas, como una zonas de ms parasitismo (Fig. 2). Adems, ese porcenta-
contra-defensa frente a la destruccin de sus huevos por je de expulsin dependa de las diferencias genticas en-
parte del parsito han desarrollado el mecanismo de au- tre poblaciones, mientras que el porcentaje de expulsin
228 Manuel Soler
Uno de los ejemplos mejor conocidos de este tipo de laciones entre crvidos y pinos se ha sugerido que ha exis-
proceso coevolutivo es el de las interacciones entre tido coevolucin entre N. Caryocatactes y las especies de
crvidos comedores de piones y pinos en el norte de pinos con las que coexisten (Tomback 1983). Marzluff y
Eurasia y Norte Amrica. En esta interaccin mutualista, Balda (1992), con respecto a las interacciones que se pro-
los crvidos consiguen un alimento fcil de recolectar y ducen en Norte Amrica, han sugerido que seguramente
energticamente muy rico que, adems, puede ser fcil- la interaccin comenz entre G. cyanocephalus, o sus
mente almacenado para ser consumido durante las po- antecesores, y dos especies de pinos (P. monophylla y P.
cas de escasez. Por su parte, los pinos, obtienen una efi- edulis) o sus antecesores. Partiendo de la base de que las
caz dispersin de sus semillas ya que los crvidos, a tra- especies ms adaptadas a estas interacciones son las que
vs de su hbito de esconderlas, lo que estn haciendo es estn coevolucionando desde ms antiguo, Marzluff y
sembrarlas puesto que un elevado porcentaje de ellas no Balda (1992) tambin sugirieron que N. Colombiana se
llegan a ser consumidas. Las aves presentan una serie de habra incorporado posteriormente a esta interrelacin
adaptaciones a explotar este tipo de alimento que inclu- mutualista, y por ltimo, tambin lo haran las otras dos
yen, por ejemplo, aspectos de su comportamiento (reco- especies de crvidos americanos (A. coerulescens y C.
leccin y almacenamiento de los piones), y de su ciclo stelleri).
de vida (comienzan a reproducirse muy temprano, cuan-
do todava hace bastante fro, con lo que se consigue que Coevolucin diversificadora
los pollos abandonen el nido a tiempo de almacenar sus
propios piones para el siguiente invierno) y algunas ca- Hay varios modelos coevolutivos en los cuales algu-
ractersticas morfolgicas, como un pico largo y puntia- nas poblaciones de una especie evolucionan especializn-
gudo, especializado en la extraccin de piones y una dose a nivel local como resultado de las adaptaciones re-
cavidad sublingual que les sirve para transportarlos. Sin cprocas con otras especies. Si el flujo de genes entre po-
embargo, estas adaptaciones no estn igual de desarrolla- blaciones es lo suficientemente escaso, y el proceso se ve
das en las distintas especies de crvidos (Marzluff y Bal- acompaado por el hecho de que los hbridos entre indi-
da 1992). Los pinos por su parte, tambin disponen de viduos de distintas poblaciones no sean viables, o se vean
otras adaptaciones a la dispersin de sus semillas por par- considerablemente desfavorecidos, se provoca el aisla-
te de las aves. Principalmente se puede destacar que los miento reproductivo, lo que produce la creacin de nue-
piones son largos y sin expansiones para ser transporta- vas especies sin necesidad de que tenga lugar ningn pro-
dos por el aire, y adems, permanecen durante un largo ceso coevolutivo. Sin embargo, hay casos muy claros en
periodo retenidos en las pias (Marzluff y Balda 1992). los que el aislamiento reproductivo puede ser una conse-
Las adaptaciones de las semillas de los pinos son ms cuencia directa de la interaccin entre dos especies. Esto
claras que las de los crvidos, lo cual no es de extraar se produce cuando una especie ejerce un control directo
teniendo en cuenta que las presiones selectivas son ms sobre el movimiento de los gametos de la otra especie o
fuertes para las plantas, ya que estas aves son los nicos sobre el xito de emparejamiento de distintas sub-pobla-
agentes que actan como dispersadores de sus semillas, ciones de la otra especie. Estos dos tipos de control del
mientras que los crvidos se alimentan de un abanico ms apareamiento de otra especie puede dar lugar a coevolu-
amplio de recursos. cin diversificadora produciendo especiacin en una o las
Hay varias especies de conferas involucradas en es- dos especies que estn interaccionando (Thompson 1989).
tas interrelaciones mutualistas todas ellas incluidas en el Hay dos tipos de interacciones que cumplen perfectamente
gnero Pinus, aunque pertenecientes a tres subsecciones estas condiciones para que se produzca coevolucin di-
distintas, cuatro especies en Eurasia y tres en Norte Am- versificadora, son las que se producen entre plantas y po-
rica (Tomback 1983). En Eurasia slo existe una especie linizadores provocando especializacin recproca extre-
de crvido especializado en consumir piones que es el ma, y las que ocurren entre hospedadores y organismos
cascanueces (Nucifraga caryocatactes), mientras que en simbiontes intracelulares que se transmiten va materna.
Norte Amrica existen cuatro especies: el arrendajo de
los piones (Gymnorhinus cyanocephalus), el cascanue- Especiacin en los sistemas polinizadores-plantas
ces de Clark (Nucifraga colombiana), el arrendajo de la
espesura (Apheloma coerulescens), y el arrendajo de Ste- Esta especiacin se produce a travs de procesos de
ller (Cyanocitta stelleri). Estos dos ltimos, al contrario seleccin sexual (ver Captulo 13) y control del movi-
que los tres primeros no disponen de picos especializados miento de los gametos. En este tipo de interaccin los
que le permitan sacar los piones de las pias cuando es- polinizadores controlan directamente el movimiento de
tn cerradas (Fig. 5). Recolectan piones pero slo los los gametos de la planta ya que son ellos los que los trans-
que pueden conseguir de pias parcialmente abiertas portan de una planta a otra seleccionando las flores en
(Tomback 1983, Marzluff y Balda 1992). Segn Tomback base a determinadas caractersticas. Con frecuencia, las
(1983), el gnero Nucifraga probablemente se origin en poblaciones de polinizadores y plantas estn subdividi-
Eurasia cruzando posteriormente el estrecho de Bering y das en diferentes subpoblaciones aisladas geogrficamen-
extendindose por Norte Amrica. Teniendo en cuenta las te. Si las preferencias de los polinizadores son claras, es
adaptaciones existentes en cada una de las especies de decir, eligen una caracterstica determinada, independien-
crvidos y la historia evolutiva de cada una de las interre- temente de la frecuencia con que se encuentre en la po-
232 Manuel Soler
importante es el nmero de especies con los que la espe- que se alimentan diversas especies de insectos, por muta-
cie o clon asexual interacciona (Thompson 1994). Un cin o recombinacin, podra producir un producto qu-
ejemplo muy claro para ilustrar esta afirmacin es el caso mico de defensa nuevo que le permitira desembarazarse
de las hormigas cortadoras de hojas de la tribu Attini. de la mayor parte de sus enemigos. Al conseguir escapar
Actualmente se conocen unas 190 especies y todas ellas del ataque de la mayor parte de sus insectos defoliadores
recolectan hojas de una gran variedad de plantas y las se producira una radiacin adaptativa que permitira a la
utilizan para cultivar hongos. Segn los taxnomos, to- planta diversificarse en numerosas especies que compar-
das las especies de hormigas cultivan la misma especie de tiran el nuevo compuesto qumico defensivo. Pasado el
hongo, sin embargo, el problema taxonmico es impor- tiempo, alguna o algunas especies de insectos herbvoros
tante ya que estos hongos no forman esporangios. Estos desarrollaran los mecanismos adecuados de detoxifica-
hongos slo viven en los hormigueros de estas hormigas, cin y resistencia que contrarrestara la eficacia del com-
fuera de ellos no son capaces de aguantar la competencia puesto defensivo, y entonces experimentaran una radia-
de otros hongos o bacterias. Dependen totalmente de sus cin evolutiva apareciendo especies de insectos cuyas lar-
cuidadoras para sobrevivir y para dispersarse a otros hor- vas quedaran adaptadas a las nuevas especies de plantas
migueros; las jvenes reinas antes de dispersarse recogen que se haban diferenciado.
micelio del hongo y lo transportan en su boca durante
todo el tiempo que dura el vuelo nupcial y la fecunda-
Conclusiones y futuro de los estudios sobre coevolucin
cin, cuando llegan al nuevo nido lo regurgitan en el sue-
lo (Hlldobler y Wilson 1990). Esta interrelacin entre
Durante la ltima dcada se ha puesto de manifiesto
los hongos y las hormigas cortadoras de hojas es obligada
que existen diferencias importantes entre zonas en las
para ambas partes y el resultado de la coevolucin exis-
adaptaciones desarrolladas por las especies que estn in-
tente entre ellas (Thompson 1994). Esta interrelacin se-
teraccionando, por lo que la estructura geogrfica es un
guramente comenz al principio de la evolucin de la tri-
aspecto muy importante que frecuentemente es el que di-
bu Attini, antes de que se produjera la radiacin evolutiva
rige el proceso coevolutivo. Lo que ocurre a nivel local es
que dio lugar a las 190 especies conocidas en la actuali-
slo el material bruto para los patrones que se desarrollan
dad. Realmente es difcil aceptar que en estas 190 versio-
y los procesos que tienen lugar a escalas geogrficas ms
nes de la interrelacin entre una especie de hormiga y el
amplias. Est claro que el enfoque meta-poblacional pro-
hongo coevolucionando separadamente se trate de la mis-
ducir importantes avances en el conocimiento de la evo-
ma especie de hongo que no ha evolucionado desde el
lucin de las interacciones entre organismos. Este enfo-
inicio de la relacin, a pesar de que las hormigas han su-
que geogrfico se est imponiendo tambin en materias
frido una importante radiacin evolutiva. Para que esto
ms amplias como ecologa, biologa evolutiva y biolo-
fuera cierto habra que comprobar que los hongos culti-
ga de la conservacin.
vados por distintas especies de hormigas son capaces de
Por otro lado, puesto que muchos aspectos del enfo-
sobrevivir exitosamente en los hormigueros de otras es-
que geogrfico del estudio de la coevolucin tienen im-
pecies diferentes, prueba que hasta el momento no se ha
portantes implicaciones en temas como epidemias huma-
realizado.
nas, control biolgico, agricultura y conservacin, es bas-
tante probable que, como consecuencia de estos estudios,
Coevolucin de escape y radiacin
la ecologa evolutiva se convierta en una de las discipli-
nas ms importantes de las ciencias biolgicas aplicadas
Este tipo de coevolucin se caracteriza porque inclu-
(Thompson 1999).
ye procesos de adaptacin y especiacin, y se diferencia
de cualquier otro tipo de coevolucin en que se considera
como parte importante del proceso coevolutivo un perio- Agradecimientos
do durante el que las especies no interaccionan. Este me-
canismo coevolutivo fue definido en primer lugar por Mara Dolores Garca, Gregorio Moreno, Juan J. Soler
Ehrlich y Raven (1964) para explicar las relaciones entre y Mari Carmen Soler leyeron el manuscrito y aportaron
los insectos herbvoros y las plantas de las que se alimen- sugerencias que contribuyeron a mejorar considerable-
tan. Esta hiptesis parte de la base de que una planta de la mente este captulo.
Bibliografa
BROOKE, M. DE L. y DAVIES, N.B. 1988. Egg mimicry by cuckoos BURDON, J.J. y JAROSZ, A.M. 1991. Host-pathogen interactions in
Cuculus canorus in relation to discrimination by hosts. Nature 335: natural populations of Linum marginale and Melampsora lini. I.
630-632. Patterns of resistance and racial variation in a large host population.
BRONSTEIN, J.L. 1987. Maintenance of species-specificity in a Evolution 45: 205-217.
Neotropical fig-pollinator wasp mutualism. Oikos 48: 39-46. DARWIN, C. 1859. On the origin of species by means of natural
BROWN, J.S. y VINCENT, T.L. 1992. Organization of predator-prey selection, or the preservation of favoured races in the struggle for
communities as an evolutionary game. Evolution 46: 1269-1283. life. Facsimile of the 1st ed. Harvard University Press, Cambridge.
BROWN, W.L., Jr., y WILSON, E.O. 1956. Character displacement. DARWIN, C. 1862. On the various contrivances by which British and
Systematic Zoology 5: 49-64. foreign orchids are fertilised by insects, and on the good effects of
234 Manuel Soler
intercrossing. Facsimile ed. Earl M. Coleman, Standfordville, New SOLER, J.J., MARTNEZ, J.G., SOLER, M. y MLLER, A.P. 1999a.
York. Host sexual selection and cuckoo parasitism: an analysis of nest
DAVIES, N.B. y BROOKE, M. de L. 1989a. An experimental study of size in sympatric and allopatric magpie Pica pica populations
coevolution between the cuckoo, Cuculus canorus, and its hosts. I. parasitized by the great spotted cuckoo Clamator glandarius. Proc.
Host egg discrimination. J. Anim. Ecol. 58: 207-224. R. Soc. Lond. B 266: 1765-1771.
DAVIES, N.B. y BROOKE, M. de L. 1989b. An experimental study of SOLER, J.J., MARTNEZ, J.G., SOLER, M. y MLLER, A.P. 1999b.
coevolution between the cuckoo, Cuculus canorus, and its hosts. II. Rejection behavior of European magpie populations in relation to
Host egg markings, chick discrimination and general discussion. J. genetic and geographic variation: an experimental test of rejecter-
Anim. Ecol. 58: 225-236. gene flow. Evolution 53: 947-956.
DAWKINS, R. y KREBS, J.R. 1979. Arms races between and within SOLER, J.J. y SOLER, M. 2000. Brood-parasite interactions between
species. Proc. R. Soc. Lond. (B) 205: 489-511. great spotted cuckoos and magpies: a model system for studying
EHRLICH, P.R. y RAVEN, P.H. 1964. Butterflies and plants: A study in coevolutionary relationships. Oecologia 125: 309-320.
coevolution. Evolution 18: 586-608. SOLER, J.J., MARTNEZ, J.G., SOLER, M. y MLLER, A.P. 2001a.
FLOR, H.H. 1955. Host-parasite interaction in flax rust -its genetics Life history of magpie populations sympatric or allopatric with the
and other implications. Phytopathology 45: 680-685. brood parasitic great spotted cuckoo. Ecology 82: 1621-1631.
FUTUYMA, D.J. 1998. Evolutionary biology. Sinauer Associates, SOLER, J.J., MARTNEZ, J.G., SOLER, M. y MLLER, A.P. 2001b.
Sunderland. Coevolutionary interactions in a host-parasite system. Ecology
GRANT, P.R. 1994. Ecological character displacement. Science 266: Letters 4: 470-476.
746-747. SOLER, M. y MLLER, A.P. 1990. Duration of sympatry and
IWAO, K. y RAUSHER, M.D. 1997. Evolution of plant resistance to coevolution between great spotted cuckoo and its magpie hosts.
multiple herbivores: quantifying diffuse coevolution. Am. Nat. 149: Nature: 343: 748-750.
316-335. SOLER, M., SOLER, J.J., MARTNEZ, J.G. y MLLER, A.P. 1995.
JANZEN, D.H. 1966. Coevolution of mutualism between ants and Magpie host manipulation by great spotted cuckoos: evidence for
acacias in Central America. Evolution 20: 249-275. an avian mafia? Evolution 49: 770-775.
JANZEN, D.H. 1980. When is it coevolution? Evolution 34: 611-612. SOLER, M., SOLER, J.J. y MARTNEZ, J.G. 1997. Great spotted
JAROSZ, A.M. y BURDON, J.J. 1991. Host-pathogen interactions in cuckoos improve their reproductive success by damaging magpie
natural populations of Linum marginale and Melampsora lini. II. host nests. Anim. Behav. 54: 1227-1233.
Local and regional variation in patterns of resistance and racia SOLER, M., SOLER, J.J. y MARTNEZ, J.G. 1998a. Duration of
structure. Evolution 45: 1618-1627. sympatry and coevolution between the great spotted cuckoo
MARZLUFF, J.M. y BALDA, R.P. 1992. The pinyon jay: Behavioral (Clamator glandarius) and its primary host the magpie (Pica pica).
ecology of a colonial and cooperative corvid. T. & A.D. Poyser, En S.I. Rothstein y S.K. Robinson S.K. (eds.): Parasitic birds and
London. their hosts. Pp: 113-128. Oxford University Press, Oxford.
MAYNARD SMITH, J. 1998. Evolutionary genetics. Oxford University SOLER, M., SOLER, J.J., MARTNEZ, J.G., PREZ-CONTRERAS,
Press, Oxford. T. y MLLER, A.P. 1998b. Micro-evolutionary change and
NILSSON, L.A., JONSSON, L., RALISON, L., y RANDRIANJO- population dynamics of a brood parasite and its primary host: the
HANY, E. 1985. Angraecoid orchids and hawkmoths in central intermittent arms race hypothesis. Oecologia 117: 381-390.
Madagascar: specialized pollination systems and generalist fora- STOUTHAMER, R., LUCK, R.F. y HAMILTON, W.D. 1990. Antiobio-
gers. Biotropica 19: 310-318. tics cause parthenogenetic Trichogramma (Hymenoptera: Trichogra-
PELLMYR, O. y THOMPSON, J.N. 1992. Mltiple occurrences of mmatidae) to rever to sex. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 87: 2424-2427.
mutualism in the yuca moth lineage. Proc. Natl. Acad. Sci. USA THOMPSON, J.N. 1989. Concepts of coevolution. Trends Ecol. Evol.
89: 2927-2929. 4: 179-183.
PIMENTEL, D., FEINBERG, E.H., WOOD, P.W. y HAYES, J.T. 1965. THOMPSON, J.N. 1994. The coevolutionary process. The University
Selection, spatial distribution and the coexistence of competing fly of Chicago Press, Chicago.
species. Am. Nat. 99: 97-109. THOMPSON, J.N. 1999. Specific hypotheses on the geographic mosaic
RIDLEY, M. 1993. Evolution. Blackwell Scientific Publications, of coevolution. Am. Nat. 153: S1-S14.
London. TOFT, A. y KARTER, A.J. 1990. Parasite-host coevolution. Trends Ecol.
ROTHSTEIN, S.I. 1990. A model system for studying coevolution: avian Evol. 5: 226-229.
brood parasitism. Annu. Rev. Ecol. Syst. 21: 481-508. TOMBACK, D.F. 1983. Nutcrackers and pines: coevolution or
ROUGHGARDEN, J. y PACALA, S. 1989. Taxon cycle among Anolis adaptation? En M.H. Nitecki (ed.): Coevolution. Pp: 179-223.
lizard populations: Review of evidence. En D. Otte y J.A. Endler University of Chicago Press, Chicago.
(eds.): Speciation and its consequences. Pp: 403-432. Sinauer VAN VALEN, L. 1973. A new evolutionary low. Evolutionary Theory
Associates, Sunderland. 1: 1-30.
SCHLUTER, D. 1994. Experimental evidence that competition promotes VERMEIJ, G.J. 1994. The evolutionary interaction among species:
divergence in adaptive radiation. Science 266: 798-801. selection, escalation, and coevolution. Annu. Rev. Ecol. Syst. 25:
SINGER, M.C. y PARMESAN, C. 1993. Sources of variations in 219-236.
patterns of plant-insect association. Nature 361: 251-253. ZAHAVI, A. 1979. Parasitism and nest predation in parasitic cuckoos.
SOLER, J.J., SOLER, M., MLLER, A.P. y MARTNEZ, J.G. 1995. Am. Nat. 113: 157-159.
Does the great spotted cuckoo chose magpie hosts according to their
parenting ability? Behav. Ecol. Sociobiol. 36: 201-206.
Lecturas recomendadas
(1) THOMPSON, J.N. 1994. The coevolutionary process. The University of Chicago Press, Chicago. Es, sin lugar a dudas, el mejor
libro que se ha publicado sobre coevolucin. Sin embargo no se trata de una revisin exhaustiva sobre el tema, sino que principal-
mente est dedicado a desarrollar la hiptesis del mosaico coevolutivo.
(2) FUTUYMA, D.J. 1998. Evolutionary biology. Sinauer Associates, Sunderland. Es de los pocos libros generales sobre evolucin
que dedica un captulo a la coevolucin, concretamente el captulo 18 (Evolution of interaction among species).
(3) Suplemento al volumen 153 de American Naturalist (Mayo 1999). Todo este fascculo est dedicado al estudio de la coevolucin.
Tal y como se especifica en el primer captulo, el volumen tiene tres objetivos principales: mostrar cmo se puede estudiar coevolucin
en comunidades naturales, evaluar los conocimientos actuales sobre los procesos coevolutivos y sugerir hiptesis especficas sobre
el mosaico geogrfico coevolutivo.