Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011

Uso de rarefaccin para comparacin de la riqueza

de especies: el caso de las aves de sotobosque en
la zona de influencia del Parque Nacional Laguna
Lachu, Guatemala
Use of rarefaction for species richness comparisons: the
case of the understory birds in the influence zone of the
Laguna Lachu, Guatemala
Cristian Kraker-Castaeda* y Ana Jos Cbar-Carranza
Escuela de Biologa, Universidad de San Carlos de Guatemala, Edificio T -10, Segundo Nivel,
Ciudad Universitaria, Guatemala, Guatemala, Centro Amrica.
*Correspondencia: cristiankraker@hotmail.com
Resumen. Un problema terico frecuente en ecologa de comunidades es no poder hacer una
comparacin objetiva de la riqueza de especies hasta que las diferencias en tamao muestral
sean corregidas. Con el objetivo de ejemplificar cmo la estandarizacin por medio del
mtodo de rarefaccin basada en individuos, permite una comparacin ms apropiada cuando
los nicos datos disponibles son listados de especies y sus abundancias, se analiz la riqueza
de especies de aves de sotobosque capturadas con redes de niebla en dos usos de suelo con
distinto grado de perturbacin en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu,
Guatemala. Se documentaron un total de 229 aves de 59 especies, 46 residentes y 13
migratorias. Con un esfuerzo estndar de 154 horasred se capturaron 143 individuos de 46
especies en el uso de suelo con grado de perturbacin intermedio (Pi) y 86 individuos de 28
especies en el uso de suelo con grado de perturbacin bajo (Pb). Entre sitios se compartieron
15 especies. Para una muestra estndar de 86 individuos, la diferencia de riqueza de especies
fue estadsticamente significativa, con 37 especies en Pi y 28 especies en Pb.
Palabras clave: aves, rarefaccin, Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala.
Abstract. A common problem in community ecology is that, theoretically, objective
comparisons of species richness cannot be obtained until differences in sample size are
corrected. With the objective of exemplify how standardization by means of the individualbased rarefaction method allows more accurate comparisons when the only data available are
species lists and their abundance, species richness was analyzed for understory birds captured
with mist nets in two sites with different degrees of disturbance in the zone of influence of the
Laguna Lachu National Park, Guatemala. A total of 229 birds belonging to 59 species were
documented, with 46 resident species and 13 migratory species. With a standard effort of 154
nethours, 143 individuals belonging to 46 species were captured in the site with an
intermediate degree of disturbance, and 86 individuals belonging to 28 species were captured
in the site with a low degree of disturbance. There were 15 species shared between the two
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Cita suge rida: Kraker-Castaeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la
comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del
Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Kraker-Castaeda & Cbar-Carranza

sites. For a standard sample of 86 individuals, the difference in species richness was found to
be statistically significant, with 37 species in the site with an intermediate degree of
disturbance and 28 species in the site with a low degree of disturbance.
Keywords: birds, rarefaction, Laguna Lachu National Park, Guatemala.

Introduccin
El estudio de la diversidad biolgica es
fundamentalmente
una
disciplina
comparativa; aparentemente la riqueza
de especies es su expresin ms simple y
conceptualmente puede ser definida
como el n mero de especies de un taxn
particular en un ensamb le (Magurran,
2004). Una de las mayores complicaciones con las estimaciones de la
riqueza de especies es su dependencia
del tamao muestral (Magurran, 2004),
ya que an cuando se estandarizan los
esfuerzos de recolecta, stos tamaos
difcilmente son iguales. Los conteos de
riqueza de especies son muy sensibles al
nmero de individuos muestreados y al
nmero, tamao y arreglo espacial de las
muestras (Gotelli y Colwell, 2011). En la
literatura se han propuesto clculos
simp les para minimizar los efectos del
tamao muestral, por ejemplo, los
ndices de Margalef y Menhinick, que al
dividir la riqueza nu mrica por el
nmero de ind ividuos que constituyen la
muestra, buscan corregir este problema,
sin embargo, est demostrado que este
ajuste
sigue
siendo
insuficiente
(Magurran, 2004). En otras palabras, la
sensibilidad al esfuerzo de muestreo no
puede ser eliminada al reescalar la
riqueza de especies como una relacin
entre el conteo de especies y el de
individuos, de muestras o cualquier otra
med ida de esfuerzo (Gotelli y Co lwell,
2011).
La rarefaccin es un mtodo que fue
propuesto para comparar el n mero de
especies cuando las muestras diferan en
tamao (Gotelli y Colwell, 2011), estima
a la riqueza de especies en funcin del
tamao de muestra ms pequeo (Gotelli
y Entsminger, 2001). Este procedimien-

to tiene varios supuestos: las muestras

que son obtenidas por tcnicas distintas y
comunidades que son intrnsicamente
distintas no pueden ser comparadas; se
supone que los individuos se encuentran
distribuidos al azar, de lo contrario hay
una sobreestimacin de la riqueza de
especies; debido a que se converge en las
muestras de menor tamao, el muestreo
debe ser suficiente como
para
caracterizar a la co munidad (Magurran,
2004). Adems, las estimaciones pueden
estar sesgadas si el muestreo es
inadecuado o si las muestras son
obtenidas a partir de sitios con
diferencias considerables en la distribucin de abundancia entre las especies,
es decir, la subestimacin de la riqueza
de especies depende del nivel de
dominancia en el conjunto de datos
(Magurran, 2004).
El objet ivo de este estudio fue
ejemplificar c mo por med io de la
estandarizacin con el mtodo de
rarefaccin basado en individuos , es
posible llevar a cabo comparaciones
objetivas de la riqueza de especies
cuando los nicos datos disponibles son
listados de especies y sus abundancias ,
adems de proveer clculos de la
variabilidad de dichas estimaciones para
establecer la significancia estadstica de
las diferencias resultantes, esto tomando
como ejemplo un inventario parcial de
aves de sotobosque capturadas con redes
de niebla en dos usos de suelo con
distinto grado de perturbacin en la zona

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Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011

de influencia del Parque Nacional perturbacin producto de las actividades

Laguna Lachu (PNLL), Guatema la.
humanas, principalmente agropecuarias.
El d iseo contempl un factor (uso de
Materiales y mtodos
suelo) con dos niveles: grado de
perturbacin intermedio (dos guamiles o
El PNLL se ubica dentro de las acahuales con antigedad aproximada
coordenadas 154654, 154916, de 10 a 15 aos, en adelante
155911, 155719 N y 904514, denominados Pi, con coordenadas
903448, 902956, 904526 W, 155824.86 N, 903839.51 W y
con una superficie apro ximada de 145 155750.54 N, 90387.06 W) y
km2 (Monzn, 1999; Figura 1). Segn grado de perturbacin bajo (dos
las zonas de vida de Holdridge en el rea frag mentos de bosque maduro, en
se encuentra un bosque muy hmedo adelante
denominados
Pb,
con
subtropical (clido) (Castaeda, 2008). coordenadas
155557.62
N,
Las especies vegetales caractersticas de 903731.02 W y 15562.63
N,
esta zona de vida son Orbigynia cohune, 903645.05 W) (Figura 1).
Terminalia
amazona,
Brosimum
alicastrum,
Cecropia
pentandra, Las capturas se llevaron durante la poca
Vochysia guatemalensis, Lonchocarpus migratoria utilizando redes de niebla de
spp. y Virola spp. El estudio se llev a 12 m de longitud, 2.5 m de altura y 38
cabo en la zona de influencia del mm de luz de malla, ab iertas durante
PNLL, en la cual se encuentra un siete horas a partir del amanecer.
mosaico de hbitats con distinto grado de

Figura 1. Ubicacin geogrfica del Parque Nacional Laguna Lachu (PNLL), Alta
Verapaz, Guatemala. Se indican los puntos de captura de aves de
sotobosque en la zona de influencia del PNLL. Pi= perturbacin
intermedia y Pb= perturbacin baja.

El esfuerzo de captura se expres como

el nmero de redes colocadas por el total
de horas muestreadas (Ralph et al.,
1996).

En cada tratamiento se llev a cabo un

esfuerzo estndar de 154 horasred. Para
cada ave capturada se registr el peso,
longitud de ala, sexo en caso de
dimorfis mo sexual y presencia de mudas

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Kraker-Castaeda & Cbar-Carranza

(Ralph et al., 1996). Adems, se infiri

la condicin reproductiva por medio de
la presencia de parche de anidacin
(Ralph et al., 1996). La identificacin
taxon mica se hizo med iante las guas
ilustradas de Howell y Webb (1995) y
Preston (1998). Para la nomenclatura
taxon mica se sigui el Check -List of
North American Birds de la American
Ornithologists Union (AOU por sus
siglas en ingls) (AOU, 1998). Adems,
se determin si las especies estaban
clasificadas en el Listado de Especies
Amenazadas
(LEA)
del Consejo
Nacional de reas Protegidas de
Guatemala
(CONAP,
2006),
los
Apndices del Convenio sobre el
Co mercio Internacional de Especies
Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres
(CITES por sus siglas en ingls) y la lista
del International Union for Conservation
of Nature and Natural Resources (IUCN
por sus siglas en ingls) (IUCN, 2011).
El mtodo de rarefaccin basado en
individuos estima el n mero medio de
especies a travs de sub-muestras
repetidas al azar de n* individuos a partir
de la muestra original ms grande,
siendo n* = n (el tamao de la muestra
original ms pequea) (Gotelli y
Colwell,
2011).
Este
mis mo
procedimiento permite estimar la
varianza de S* entre re-ordenamientos al
azar de los individuos y la prueba de
hiptesis consiste en preguntarse si S (la
riqueza observada completa de la
muestra ms pequea), se ubica dentro
del intervalo de confianza de 95% de S*
(la riqueza de especies esperada basada
en las sub-muestras al azar de tamao n);
si el valor observado cae dentro del
intervalo de confian za, entonces la
hiptesis de que la riqueza de la muestra
ms pequea basada en todos los
individuos n no difiere de la riqueza de
una
sub-muestra
de
tamao

n*, no puede ser rechazada a p < 0.05

(Gotelli y Colwell, 2011). La rarefaccin
tambin permite construir una curva
entera en la cual el nmero de individuos
sub-muestreados al azar se encuentran en
un rango que va de 1 a N (Gotelli y
Colwell, 2011). Los valores de riqueza
promedio de la curva de rarefaccin
(curva suavizada) se calcularon en el
programa EcoSim ver. 7.0 (Gotelli y
Entsminger, 2011). En el mis mo
programa se generaron los intervalos de
confianza por medio de 1000 iteraciones.
El modelo nulo genera un nmero de
pseudo-comunidades por medio de la
aleatorizacin de la matriz de datos y las
iteraciones determinan este nmero;
mientras ms iteraciones se utilizan, se
obtiene mayor precisin en la estimacin
(Gotelli y Entsminger, 2011).
Resultados y Discusin
Se registr un total de 229 aves de 59
especies, 46 residentes y 13 migratorias ,
pertenecientes a 17 familias y cuatro
rdenes (Cuadro 1). Se capturaron 143
individuos de 46 especies en Pi y 86
individuos de 28 especies en Pb. Entre
sitios se compartieron 15 especies. De
las especies documentadas solamente las
representantes de la familia Trochilidae
estn incluidas en el ndice tres del LEA,
que incluye especies amenazadas por
prdida de hbitat, y en el Apndice II de
la CITES, que incluye todas las especies
que aunque en la actualidad an no se
encuentran necesariamente en pelig ro de
extincin, podran llegar a esta situacin
(CONAP, 2006). Para la IUCN (2011)
todas las especies documentadas estn
consideradas como de menor importancia; en esta categora se incluyen especies de amplia d istribucin y abundantes
(Hunter y Gibbs, 2007), es decir, son
especies con la que se cuenta con
informacin suficiente y no tienen
problemas
de
conservacin.

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Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011

Cuadro 1. Aves capturadas en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna

Lachu (PNLL), Alta Verapaz, Guatemala. Pi= perturbacin intermedia,
Pb= perturbacin baja y R/M = residente/migratoria.
Clase Aves

Pi

Pb

R/M

Amazilia tzacatl

Phaethornis longirostris

Phaethornis striigularis

Columbina talpacoti

Geotrygon montana

Arremon aurantiirostris

Orden Apodiformes
Famillia Trochilidae

Orden Columbiformes
Familia Columbidae

Orden Piciformes
Familia Galbulidae
Galbula ruficauda
Familia Bucconidae
Malacoptila panamensis
Familia Picidae
Veniliornis fumigatus
Orden Passeriformes
Familia Emberizidae
Arremonops chloronotus

Sporophila torqueola

Sporophila americana

12

Sporophila sp.

Volatinia jacarina

Attila spadiceus

Empidonax albigularis

Empidonax minimus

Mionectes oleagineus

Myiarchus crinitus

Platyrinchus cancrominus

Poecilotriccus sylvia

Familia Tyrannidae

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Cita suge rida: Kraker-Castaeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la
comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del
Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Kraker-Castaeda & Cbar-Carranza

Cuadro 1. Continuacin
Clase Aves

Pi

Pb

R/M

Automolus rubiginosus

Dendrocolaptes picumnus

Lepidocolaptes souleyetii

Xenops minutus

Xiphorhynchus flavigaster

Caryothraustes poliogaster

10

Cyanocompsa parellina

Cyanocompsa cyanoides

Habia fuscicauda

Passerina cyanea

Saltator maximus

Cercomacra tyrannina

Thamnophilus doliatus

Dendroica discolor

Geothlypis trichas

Geothlypis sp.

Icteria virens

Oporornis formosus

Seiurus aurocapilla

Wilsonia citrina

Wilsonia pusilla

11

30

Henicorhina leucosticta

Thryothorus maculipectus

Terenotriccus erythrurus
Tolmomyias sulphurescens
Familia Fumariidae

Familia Cardinalidae

Familia Thamnophylidae

Familia Coerebidae
Coereba flaveola
Familia Parulidae

Familia Mimidae
Dumetella carolinensis
Familia Fringiliidae
Euphonia gouldi
Familia Troglodytidae

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Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011

Cuadro 1. Continuacin
Clase Aves

Pi

Pb

R/M

1
3

0
6

M
R

Hylophilus ochraceiceps

Vireo philadelphicus

Manacus candei

Pipra mentalis

Ramphocelus sanguinolentus

Ramphocelus passerinii

Troglodytes aedon
Hylocichla mustelina
Familia Vireonidae

Familia Pipridae

Familia Thraupidae

Familia Polioptilidae
Ramphocaenus melanurus
Familia Tityridae
Schiffornis turdina

Discernir acerca de las diferencias en la

riqueza de especies entre sitios con
marcadas diferencias en el tamao
muestral es complicado. Sin embargo,
los procedimientos de estandarizacin
buscan corregir este problema, algunos
con resultados ms confiables que otros,
dependiendo si se cumplen sus supuestos
o no. Frances y Rathbun (1981) sugieren
el mtodo de rarefaccin como una
alternativa para comparar co munidades
de aves, debido a que otras medidas
amp liamente utilizadas, por ejemp lo, el
ndice de diversidad de Shannon,
provocan la prdida de informacin al
combinar variab les como la riqueza de
especies y la abundancia relativa en un
solo estadstico que no permite asegurar
el efecto relativo de una u otra; incluso
un mis mo valor para este ndice puede
ser resultado de distintas combinaciones
de estas variables. Distintos autores ya

han utilizado la rarefaccin co mo una

alternativa para describir co munidades
de aves en la regin Mesoamericana
(Estrada et al., 2000; Greenberg et al.,
2000).
Por otro lado segn Magurran (2004),
cuando los datos consisten solamente en
listados de especies con sus abundancias,
como en este caso, la rarefaccin es el
nico procedimiento de anlisis posible.
Por med io de este mtodo, se determin
que para una muestra estndar de 86
individuos, no hay superposicin de los
intervalos de confianza de 95% en el
punto en que la muestra mayor (Pi)
iguala a la muestra menor (Pb) en la
curva de rarefaccin, por lo tanto, la
diferencia en la riqueza de especies es
estadsticamente significativa, con 37
especies en Pi y 28 especies en Pb
(Figura 2).

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Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011

Figura 2. Curva de rarefaccin que presenta la riqueza de especies para una muestra
estndar de 86 individuos en usos de suelo con distinto grado de
perturbacin en la zona de influencia del Parque Nacional Laguna Lachu
(PNLL), Guatemala. Se observa que no hay superposicin de los
intervalos de confianza al 95% en el punto en que la muestra mayor (Pi)
se iguala a la menor (Pb).

En contraste a la rarefaccin basada en

individuos, la rarefaccin basada en
muestras calcula el nmero de especies
esperado cuando las muestras son
seleccionadas
al
azar
(sin
reemplazamiento) de una serie de
muestras que son colectivamente
representativas de un ensamble (Gotelli
y Colwell, 2011). La diferencia
fundamental entre ambos mtodos es
que, por diseo, la rarefaccin basada en
muestras conserva la estructura espacial
de los datos y por lo tanto es un
tratamiento ms realista de las unidades
de muestreo utilizadas en la mayora de
estudios de diversidad biolgica (Gotelli
y Colwell, 2011). Los eclogos en el
campo raramente toman muestras de
individuos al azar, en cambio, recolectan
muestras
que contienen
nmeros
variables de individuos (Gotelli y
Entsminger, 2011). Sin embargo, la

rarefaccin basada en muestras no

controla directamente diferencias en la
abundancia absoluta entre series de
muestras, y en el caso de dos series que
difieren en el n mero med io de
individuos por muestra, la curva de
rarefaccin para la serie con mayor
abundancia media revelar mayor
nmero de especies (Gotelli y Co lwell,
2011). Gotelli y Colwell (2001) plantean
que si hay disponibilidad de datos
basados en muestras, puede utilizarse
cualquiera de los dos mtodos, sin
embargo, es preferib le establecer los
niveles de heterogeneidad en los datos
por med io de las muestras. Para Willott
(2001) algunas medidas de esfuerzo
basadas en muestras son inapropiadas en
estudios comparativos, ya que no
distinguen entre diferencias genuinas de
la riqueza de especies entre sitios,
producto de la probabilidad de deteccin

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Cita suge rida: Kraker-Castaeda, C. & A. J. Cbar-Carranza. 2011. Uso de rarefaccin para la
comparacin de la riqueza de especies: el caso de las aves de sotobosque en la zona de influencia del
Parque Nacional Laguna Lachu, Guatemala. Naturaleza y Desarrollo 9(1): 60-70.

Naturaleza y Desarrollo

Vol.9 Nm.1, Enero-Junio, 2011

y diferencias en la eficiencia del

trampeo, y argumenta que el nmero de
individuos es la mejor unidad de
muestreo para evitar este problema,
adems, no requiere del conocimiento de
la biologa de las especies en estudio,
que muchas veces puede ser incomp leto.
En camb io Moreno y Halffter (2001),
sugieren que el esfuerzo adems debe ser
expresado en unidades de muestreo
estndar dada su aplicacin en el diseo
de inventarios, ya que si este solamente
fuera indicado como el n mero de
individuos, sera muy difcil la
planificacin y la estimacin del costo al
inicio de los mismos.

especies de aves de sotobosque,

incluyendo 17 migratorias, con un
esfuerzo de captura considerablemente
mayor al del presente estudio. Se
recomienda que para una referencia ms
completa de la avifauna de la regin se
consulte a dicha autora. El listado
presentado aqu es parcial aunque
relevante por que existen pocas
publicaciones sobre la avifauna del pas;
el objetivo principal en este caso es
enfatizar la utilidad de la estandarizacin
por med io del mtodo de rarefaccin
basada en individuos, como una
aproximacin ms objetiva en la
comparacin de la riqueza de especies
cuando hay diferencias en tamao
De los modelos diseados para la muestral y los datos recabados limitan
estimacin de la riqueza de es pecies, la otro tipo de anlisis.
rarefaccin considera el sesgo del submuestreo ajustando o controlando las Conclusiones
diferencias en el nmero de individuos y
el n mero de muestras, sin embargo hay Por medio de la estandarizacin con el
modelos que en general intentan mtodo de rarefaccin basada en
extrapolar de lo conocido hacia lo que individuos se determin que la diferencia
an no conocemos (Escalante, 2003). de riqueza de especies entre los usos de
Una de las desventajas de estos modelos suelo estudiados es estadsticamente
es que extrapolar la riqueza de especies significativa. Para una muestra estndar
cuando solamente una proporcin de 86 indiv iduos se determin una
pequea del ensamble ha sido riqueza de 37 especies en Pi y de 28
muestreado produce errores grandes, y el especies en Pb. De las especies
resultado depende fuertemente del documentadas solamente los represenestimador
utilizado
(Co lwell
y tantes de la familia Trochilidae estn
Coddington, 1994). La rarefaccin, en incluidos en el ndice tres del LEA y el
camb io, es considerada como un mtodo Apndice II de la CITES, y todos los
de intrapolacin, ya que calcula el individuos identificados hasta nivel
nmero esperado de especies de cada especfico
son
considerados
de
muestra si todas fueran reducidas a un importancia menor en la lista roja de la
tamao estndar (Gotelli y Co lwell, IUCN. El mtodo de rarefaccin permite
2011); este mtodo tiene las desventajas abordar una situacin frecuente en
de que desaprovecha informacin, ya ecologa
de
comunidades,
la
que toma co mo med ida general para comparacin de la riqueza de especies
todas las muestras el tamao muestral cuando se presentan diferencias de
ms pequeo (Moreno, 2001), y cuando tamao muestral, aun cuando el esfuerzo
los tamaos de muestra no son ha sido estandarizado, adems de
suficientes no distingue entre patrones de proveer clculos de la variabilidad en las
riqueza d istintos, ya que todas las curvas estimaciones
para
determinar
la
convergen en abundancias bajas (Gotelli significancia de las diferencias una vez
y Colwell, 2001).
que ya ha sido re-calculada la riqueza de
especies en funcin de los datos .
En la zona de influencia del PNLL,
Avendao (2001) t iene registradas 86
68

Kraker-Castaeda & Cbar-Carranza

Consejo Nacional de reas Protegidas

(CONAP). 2006. Convencin sobre el
Esta investigacin se enmarca en el Comercio Internacional de Especies
Programa de Experiencias Docentes con Amenazadas de Fauna y Flora silvestres.
la Co munidad (EDC) de la Facultad de Gob ierno de Guatemala: Guatemala.
Ciencias
Qumicas
y
Farmacia,
Universidad de San Carlos de Guatemala Escalante, T. 2003. Cuntas especies
(USA C). Se agradece el apoyo del hay? Los estimadores no paramtricos de
Programa de Investigacin y Monitoreo Chao. Elementos: Ciencia y Cultura 52,
de la Eco-Regin Lachu (PIM EL) de la 53-56.
USA C. Asimismo se agradece a E.
Enrquez por sus recomendaciones Estrada, A., P. Cammarano & R. Coates durante la investigacin y a nuestros Estrada. 2000. Bird species richness in
colegas J. L. Echeverra y P. Garca por vegetation fences and in strips of
su invaluable ayuda en campo. Por residual rain forest vegetation at Los
ltimo se agradecen las sugerencias de Tuxt las, Mexico. Biodiversity and
C. E. Moreno y un revisor annimo, que Conservation 9: 1399-1416.
permit ieron mejorar este manuscrito.
Frances, C. J. & S. Rathbun. 1981.
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