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ISSN 0373-580 X

Bol. Soc. Argent. Bot. 45 (1-2): 81-91. 2010

PRIMEROS RESULTADOS DE LA CARACTERIZACIN BOTNICA DE MIELES


PRODUCIDAS POR TETRAGONISCA ANGUSTULA (APIDAE, MELIPONINAE)
EN LOS NARANJOS, SALTA, ARGENTINA
F. F. FLORES 1 y A. C. SNCHEZ 1,2

Summary: First results of botanical characterization of honeys produced by Tetragonisca angustula


(Apidae, Meliponinae) in Los Naranjos, Salta, Argentina. The melissopalynological analysis was
performed on ten honeys samples of Tetragonisca angustula Latreille breeding in the locality Los
Naranjos (S 23 07 19,2; W 64 40 32,6), Salta, Argentina. We found a whole of 49 pollen types. In
the honey monofloral, the dominant types corresponded to: Anadenanthera colubrina, Baccharis, Citrus
sp., native Myrtaceae and a type undetermined (type 6). The remaining samples were multifloral. 62%
of pollen types corresponding to representatives of the Yungas mountain forest; types like
Anadenanthera colubrina, Bocconia integrifolia, Parapiptadenia excelsa, Phyllostylon rhamnoides,
Sapium haematospermum, type Myrsine and a set of native Myrtaceae, which constitute the first
appointment as nectar sources for T. angustula. Also identified pollen from plants typical of
anthropogenic environments such as Carica papaya, Citrus sp., Eucalyptus sp., Leonurus sibiricus,
among others. These results provide a first approximation to the knowledge of the flora used by T.
angustula and geographic origin of their honey, establishing the first record of mountain forest of Yungas.
Key words: Melissopalynology, mountain forest of Yungas, stingless bees
Resumen: Se realiz el anlisis melisopalinolgico de diez muestras de miel de Tetragonisca angustula
Latreille criadas en la localidad Los Naranjos (S 23 07 19,2; O 64 40 32,6), Salta, Argentina. Se
reconoci un total de 49 tipos polnicos. En las mieles monoflorales, los tipos dominantes
correspondieron a: Anadenanthera colubrina, Baccharis, Citrus sp., Myrtaceae nativas y un tipo
indeterminado (tipo 6). Las restantes muestras fueron multiflorales. El 62 % de los tipos polnicos
corresponde a representantes de la Selva Montana de Yungas; tipos como Anadenanthera colubrina,
Bocconia integrifolia, Parapiptadenia excelsa, Phyllostylon rhamnoides, Sapium haematospermum, tipo
Myrsine y un conjunto de Myrtaceae nativas que constituyen la primera cita como plantas nectarferas
para T. angustula. Tambin se identific polen proveniente de plantas tpicas de ambientes antropizados
como Carica papaya, Citrus sp., Eucalyptus sp., Leonurus sibiricus, entre otros. Estos resultados
constituyen una primera aproximacin al conocimiento de la flora utilizada por T. angustula y al origen
geogrfico de sus mieles, estableciendo el primer registro para Selva Montana de Yungas.
Palabras clave: Melisopalinologa, Selva Montana de Yungas, meliponas

1 Laboratorio de Palinologa. Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Jujuy. Alberdi 47. San Salvador de
Jujuy. Jujuy. Argentina. laboratoriopalinologiafcaunju@yahoo.com.ar
2 Ctedra de Botnica Sistemtica y Fitogeografa. Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional de Jujuy. Alberdi 47.
San Salvador de Jujuy. Jujuy. Argentina.

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INTRODUCCIN

Antes de la llegada de la abeja extranjera Apis


mellifera L. existan en el continente abejas nativas
sin aguijn productoras de miel, conocidas como
meliponas (Apidae, Meliponinae). La miel, la
cera y el polen almacenados por estas abejas, han
sido aprovechados por las culturas indgenas
americanas (Baquero & Stamatti, 2007). La miel es
muy valorada por su sabor y por las propiedades
medicinales que se le atribuyen (Dallagnol et al.,
2007), siendo apreciada por las comunidades
rurales de Latinoamrica que domesticaron estas
abejas dando lugar a la meliponicultura. En el
rea de Los Naranjos (Salta, Argentina) esta
actividad presenta un desarrollo incipiente, aunque
existen proyectos de utilizacin de Tetragonisca
angustula Latreille a travs de la Fundacin
ProYungas. En ese marco, se plante la necesidad
de conocer los recursos florales utilizados por esta
melipona y de caracterizar sus mieles por origen
botnico.
Los antecedentes acerca de las plantas visitadas
por T. angustula y los trabajos de tipificacin de sus
mieles estn muy acentuados en zonas donde se
llevan a cabo proyectos de fomento de la
meliponicultura. Pueden mencionarse los trabajos
efectuados en Mxico por Martnez Hernndez et
al. (1994), en Brasil de Iwama & Melhem (1979),
Ramalho et al. (1990), Cortopassi Laurino & Gelli
(1991), Almeida (2002), o tambin labores de
extraccin de cargas de polen corbiculares
(Carvalho & Marchini, 1999), o la confeccin de
calendarios meliponcolas para esta abeja
(Naschenveng Knoll, 1985). En Argentina, existen
pocos estudios realizados al respecto. Se han
desarrollado anlisis melisopalinolgicos en las
provincias de Formosa (Cabrera, 2007), Misiones
(Dallagnol et al., 2007; Fabbio et al., 2007) y Chaco
(Vossler, 2007 a, b). En ocasiones los trabajos se
combinaron con estudios de las cargas corbiculares
de T. angustula y otras meliponas, como el caso de
Scaptotrigona aff. depilis Moure (Vossler, 2007 b).
As tambin, puede nombrarse el trabajo de
Achval et al. (2006) en Scaptotrigona jujuyensis
Schrottky llana, peluquerita o tapezu, de
modo de conocer sus preferencias florales y hbitos
de nidificacin.
Con el objetivo de conocer el recurso floral
utilizado por T. angustula, y la caracterizacin

82

polnica de sus mieles, se presentan los resultados


de los anlisis melisopalinolgicos obtenidos en
mieles de esta abeja para el rea en estudio, los
cuales constituyen los primeros antecedentes para la
provincia fitogeogrfica de las Yungas.

MATERIALES

MTODOS

La zona de estudio se encuentra ubicada en el


departamento Orn, provincia de Salta (S 23 07
19,2; O 64 40 32,6; altitud 760 - 780 msnm) y
corresponde al Distrito Selva Montana de la Provincia Fitogeogrfica de las Yungas (Cabrera, 1976).
El clima se caracteriza por ser tropical a subtropical
con estacin seca moderada y lluvias que se extienden durante un perodo aproximado de seis meses
(noviembre a marzo), con valores de hasta 3000
mm anuales en algunas reas. La vegetacin es de
origen amaznico, con dos a tres estratos arbreos y
una gran variedad de epfitos, enredaderas, hierbas
y arbustos, a las que se suman diversas especies
exticas (Brown et al., 2007; Flores, 2009).
Para identificar el polen presente en las mieles
se utiliz la palinoteca de referencia realizada a partir de ejemplares de herbario pertenecientes al rea
de estudio, los cuales se determinaron y se encuentran depositados en el Laboratorio de Palinologa;
tambin se utilizaron atlas polnicos (Markgraf &
DAntoni, 1978; Pire et al., 1998, 2001, 2006). Las
observaciones se hicieron con microscopio ptico
(Zeiss Axiolab y Zeiss AxioImagen M1).
Las muestras de miel, que suman un total de 10,
se extrajeron con jeringas esterilizadas, obteniendo
entre 10 y 250 cm3 por muestra. El tratamiento de
las mieles se realiz de acuerdo a la metodologa de
Louveaux et al. (1978) para mieles de Apis mellifera. El polen de las mieles as como el proveniente
del material de referencia fue acetolizado (Erdtman,
1960).
En cada muestra de miel se realiz el conteo de
300 granos de polen como mnimo y se establecieron
las clases de frecuencia de acuerdo a Louveaux et al.
(1978) y la frecuencia de aparicin segn Feller
Demalsy et al. (1987). Las mieles fueron consideradas monoflorales cuando presentaban algn tipo polnico dominante (> 45 % del polen total, con excepcin de Citrus que se considera > 10%, Louveaux et
al., 1978). Aqullas que no mostraban un polen domi-

F. Flores y A. Snchez - Caracterizacin botnica de mieles de Tetragonisca angustula

nante se clasificaron como multiflorales.


Las fotografas de los granos de polen se tomaron con una cmara digital Kodak EasyShare C473
y con el equipo Zeiss AxioImagen combinado con
el programa AxioVision Rd.4.5. Los preparados
obtenidos forman parte de la palinoteca de referencia del Laboratorio de Palinologa (PAL-JUA) de la
Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad
Nacional de Jujuy.

RESULTADOS

En las muestras se encontraron 49 tipos


polnicos, de los cuales se identificaron 16 a nivel
de especie, 12 a nivel de gnero, 8 a nivel de familia
correspondientes a 26 familias botnicas, y 10 tipos
indeterminados. Los resultados del anlisis
cualitativo se presentan en la tabla 1, en la que se
muestran los tipos polnicos encontrados y las
clases de frecuencia de cada uno. En las Figuras 1
y 2 se ilustran los principales tipos polnicos.
La riqueza polnica por muestra vara de 5 a 19
tipos, con un promedio de 14. Las familias con
mayor diversidad de tipos polnicos son:
Mimosaceae con 4 tipos, seguida por Asteraceae y
Lamiaceae con 3 tipos; Amaranthaceae,
Caesalpinaceae, Myrtaceae y Sapindaceae con 2
tipos cada una, y las dems familias representadas
por un solo tipo.
Se reconocen cinco taxones dominantes, presentes cada uno de ellos en una muestra de miel,
clasificadas como monoflorales: Baccharis,
Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan y
Myrtaceae nativas pertenecientes a la flora autctona; un tipo polnico indeterminado, tipo 6, y Citrus
sp. cultivado. Las muestras de mieles restantes se
clasificaron multiflorales.
De acuerdo a la frecuencia de aparicin de los
tipos polnicos en las muestras (figs. 3 y 4) se determinaron como muy frecuentes 6 tipos: Cuphea
calophylla (Koehne) Lourteig, Myrtaceae nativas y
el tipo 6, presentes en siete muestras; y Celtis sp.,
Miconia molybdea Naudin, y tipo Myrsine, presentes en seis muestras. Los tipos polnicos restantes se
hallan en el 50% de las muestras de mieles, con
valores trazas (<3%) o espordicos (<1%); entre las
excepciones a estas categoras se puede mencionar a
plenes frecuentes como Asteraceae 1, Asteraceae

2, A. colubrina, Allophylus edulis (A. St.-Hil., A.


Juss. & Cambess.) Radlk, tipo Baccharis, Citrus sp.,
Leonurus
sibiricus
L.,
tipo
Rosaceae,
Parapiptadenia excelsa (Griseb.) Burkart, Sapium
haematospermum Mll. Arg., Stachys gilliesii
Benth, tipo Urticaceae, y los tipos 3, 5 y 15.
Tambin plenes poco frecuentes como Bocconia
integrifolia Humb. & Bonpl., tipo Cercidium,
Eucaliptus sp., Mimosa sp., Sideroxylon obtusifolium (Roem. & Schult.) T.D. Penn., y los tipos 7, 11
y 12. No se encontraron tipos polnicos dentro de la
categora de raro.
Conforme a su origen geogrfico (fig. 5), las
muestras se definieron como mieles de Selva
Montana de Yungas, con un predominio de tipos
caractersticos de este distrito (62%) que actan
como indicadores geogrficos. Entre stos se puede
mencionar a A. colubrina, A. edulis, B. integrifolia,
Celtis sp., C. calophylla, M. molybdea, P. excelsa,
Phyllostylon rhamnoides (J. Poiss.) Taub., S. haematospermun, y un conjunto de Myrtaceae nativas.

DISCUSIN

CONCLUSIONES

En las mieles de T. angustula procedentes de


Los Naranjos, se encontraron los siguientes tipos
polnicos pertenecientes a la flora nativa en comn
con otras regiones: Miconia molybdea suncho
grande, observado a nivel de gnero por Iwama &
Melhem (1979) y Martnez Hernndez et al.
(1994), tipo Baccharis reconocido como un tipo
polnico representativo en las mieles de yatei de
Formosa (Cabrera, 2007) y considerado una fuente
de polen y nctar en Brasil (Naschenveng Knoll,
1985; Ramalho et al., 1990); Acacia sp. hallado en
las mieles y cargas corbiculares de T. angustula
(Ramalho et al., 1990; Vossler, 2007 a). Se destaca
que A. colubrina, B. integrifolia, P. excelsa, P.
rhamnoides, S. haematospermun, tipo Myrsine y
las Myrtaceae nativas son especies autctonas de
las Yungas y su hallazgo en las mieles constituyen
la primera cita en referencia a su uso por parte de T.
angustula.
Otros plenes de las Yungas encontrados en las
mieles, propios del Distrito de Bosque Montano
(Cabrera, 1976), fueron Alnus acuminata Kunth
aliso del cerro y Juglans australis Griseb. nogal
criollo, que al poseer polinizacin anemfila se

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Tabla 1. Composicin polnica de las mieles de Tetragonisca angustula. D: polen Dominante (>45%), S:
polen secundario (15-45%), M: polen de menor importancia (3-15%), T: polen en trazas (<3%), E: Polen
espordico (<1%). Para cada tipo polnico se indica entre parntesis el porcentaje encontrado por muestra
de miel. Referencias. * : plantas nativas, +: plantas exticas o cultivadas.
Muestra de miel

Tipos polnicos

10

Amaranthaceae
Amaranthus sp. +

E(0,1)

E(0,4)

Gomphrena sp. +
Apiaceae +

E(0,1) E(0,05)
E(0,1) E(0,2)

Asteraceae
Asteraceae 1 *

S(19)

M(7)

S(23)

M(12)

tipo Baccharis *

D(67)

S(16)

T(2,2)

S(31)

tipo Elephanthopus *

E(0,2)

Asteraceae 2 *

S(23)

M(6)

T(1,7)

M(11)

T(1)

Betulaceae
Alnus acuminata *

T(1)

Boraginaceae *

T(1)

Caricaceae
Carica papaya +

T(1)

Caesalpinaceae
tipo Cercidium *

M(4)

Gleditsia amorphoides *

T(2)

T(1,5)

T(1)

T(1)

T(1)

T(1,8)

M(15)

T(1)

M(3)

Celtidaceae
Celtis sp. *

T(1)

T(1,9)

E(0,2)

Euphorbiaceae
Sapium haematospermum *
Juglandaceae
Juglans australis *

E(0,1) E(0,05) E(0,2)

Lamiaceae
Hyptis floribunda *

T(1,1)

Leonurus sibiricus +
Stachys gilliesii *

T(1,1)
T(1)

E(0,4)

M(7)

M(4)

M(4)

E(0,4)

M(3)

M(7)

M(8)

M(6)

T(1)

M(8)

M(6)

D(60)

S(36)

S(17)

S(25)

M(6)

Lythraceae
Cuphea calophylla *

M(3)

T(1,5)

E(0,3) T(1,2)

Melastomataceae
Miconia molybdea *

T(1,3)

T(1)

E(0,2)

Mimosaceae
Acacia sp. *

E(0,2)

Anadenanthera colubrina *

E(0,3)

Mimosa sp. *

E(0,2)

Parapiptadenia excelsa *

T(1)

E(0,2)

M(6)
T(1,3)

(contina en pgina siguiente)

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F. Flores y A. Snchez - Caracterizacin botnica de mieles de Tetragonisca angustula


Tabla 1 (continuacin)

Muestra de miel
Tipos polnicos

10

D(61)

T(1)

Myrtaceae
Eucalyptus sp. +
Myrtaceae nativas *

M(12)

M(13)

E(0,3)

T(1)

S(23) T(1,2)

T(2,5)

M(9)

T(1)

M(7)

M(8)

T(1)

T(2)

Myrsiniaceae
tipo Myrsine *

M(5)

M(6)

Papaveraceae
Bocconia integrifolia *
Poaceae +

E(0,1)

T(1)

E(0,1) E(0,05)

Polygonaceae
Polygonum sp. +

E(0,1) E(0,5)

tipo Rosaceae *

E(0,3)

E(0,5)

T(1,6)

M(9)

Rutaceae
Citrus sp. +

D(31)

T(2)

Sapindaceae *
Allophylus edulis *

E(0,2)

Serjania sp.*

E(0,2)

T(1,4)

E(0,2)

T(1)

M(3)

E(0,5)

M(3)

T(2)

T(1)

E(0,3)

T(1)

Sapotaceae
Sideroxylon obtusifolium *
Solanaceae
Solanum symmetricum *

T(1)

Ulmaceae
Phyllostylon rhamnoides *

E(0,4)

tipo Urticaceae *

M(13)

M(8)

M(3)

T(2)

M(4)

T(1)

Indeterminados
tipo 3

M(5)

tipo 5

M(3)

tipo 6

M(4)

S(18)

T(2)

T(2)

T(1)

M(14)

tipo 7

S(42)

S(33)

M(3)

S(39)

T(1)

D(49)

M(5)

tipo 10

T(1)

tipo 11
S(23)

tipo 12
tipo 15

M(15)

M(10)

tipo 16

M(4)

T(2)

tipo 17
Tipos polnicos por Muestra

M(3)

T(1)
13

19

15

19

10

16

19

14

15

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Bol. Soc. Argent. Bot. 45 (1-2) 2010

Fig. 1. Tipos polnicos presentes en las mieles de Tetragonisca angustula. A: Asteraceae 1. B: tipo Baccharis. C:
tipo Myrsine. D: tipo 6. E: Cuphea calophylla. F: tipo Urticaceae. G: Apiaceae. H: tipo Elephanthopus. I: tipo 5. J:
Leonurus sibiricus. K: Bocconia integrifolia. L: Amaranthus sp. M: Allophylus edulis. N: Poaceae. O: Boraginaceae.
P: Serjania sp. Q: Alnus acuminata. R: Hyptis floribunda. S: Sapium haematospermun. T: Juglans australis. U:
Anadenanthera colubrina. V: Eucalyptus sp. W: Solanum symmetricum. Referencias. a: vista polar, b: vista ecuatorial.

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F. Flores y A. Snchez - Caracterizacin botnica de mieles de Tetragonisca angustula

Fig. 2. Tipos polnicos presentes en las mieles de Tetragonisca angustula. A: Sideroxylon obtusifolium. B: Celtis
sp. C: Mimosa sp. D: Citrus sp. E: Gomphrena sp. F: Gleditsia amorphoides. G: Carica papaya. H: Polygonum sp.
I: tipo 11. J: tipo 12. K: Myrtaceae nativas. L: Acacia sp. M: Parapiptadenia excelsa. N: Miconia molybdea. O:
Phyllostylon rhamnoides. P: tipo 15. Q: tipo Rosaceae. R: tipo 3. Referencias. a: vista polar, b: vista ecuatorial.

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N de tipos polnicos

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MF

Categoras

PF

Fig. 3. Frecuencia de aparicin de los 49 tipos polnicos en diez muestras de mieles de Tetragonisca angustula. MF: muy frecuente (>50%), F: frecuente (20-50%), PF: poco frecuente (10-20%), R: raro (<10%).

considera contaminacin de las muestras de miel


durante las cosechas. Tambin se constat la presencia de tipos polnicos de plantas exticas, incorporadas por accin del hombre o que llegaron aprovechando los lugares con disturbio, individualmente o asociados con el ganado de la zona, entre las
que se destacan especies herbceas como L. sibiricus, Gomphrena sp. y Amaranthus sp., o arbreas
como Citrus sp. y Carica papaya usados con fines
alimenticios por los pobladores de la localidad.
Adems, se encontraron algunos tipos observados
por otros autores, como Poaceae (Carvalho &
Marchini, 1999; Cabrera, 2007), Polygonum sp.
(Cabrera, 2007; Vossler, 2007 b) y Eucalyptus sp.,
considerado en algunos trabajos como un gnero
dominante (Iwama & Melhem, 1979; Cortopassi
Laurino & Gelli, 1991; Carvalho & Marchini,
1999; Almeida, 2002).
Se destaca la importancia de las especies
nativas en la composicin de las mieles,
indudablemente debido a la adaptacin que posee
esta abeja a la vegetacin del lugar de asentamiento
de la colonia. El hbito generalista de la especie
contribuye con esta diversidad polnica, ya que le
permite visitar diversas fuentes de recursos trficos
a distancias de 300 a 600 metros favoreciendo su
polinizacin (Iwama & Melhem, 1979; Carvalho &
Marchini, 1999). Asimismo, cabe destacar que
teniendo en cuenta el nmero de especies vegetales,

88

en Sudamrica existe un predominio de algunas


familias sobre otras, que tambin influyen sobre la
composicin polnica encontrada (Ramalho et al.,
1990). En las muestras se vieron reflejadas familias
como Asteraceae, Lamiaceae, Melastomataceae y
Myrtaceae, que forman parte del grupo mencionado
como las fuentes ms consistentes de polen y
nctar.
Estos resultados constituyen una primera
aproximacin al conocimiento de la flora utilizada
por Tetragonisca angustula y al origen geogrfico
de las mieles que ellas producen. Un muestreo ms
amplio permitir conocer el uso de las plantas
nectarferas a lo largo del ao, y contribuir a un
manejo racional de los meliponarios en la regin.

AGRADECIMIENTOS

A la Dra. Liliana C. Lupo por la direccin y


apoyo constante en esta investigacin. Al proyecto
SECTER UNJu-08/A104 y a la Fundacin
ProYungas por el financiamiento otorgado. A los
integrantes del comit evaluador de este trabajo por
las sugerencias aportadas, y un especial
agradecimiento a los productores meliponicultores
que facilitaron las muestras de miel y el trabajo de
campo.

F. Flores y A. Snchez - Caracterizacin botnica de mieles de Tetragonisca angustula

Fig. 4. Frecuencia de aparicin de los 49 tipos polnicos en las muestras de mieles de Tetragonisca
angustula con sus correspondientes clases de frecuencias.

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20%
Yungas
Plantas exticas o cultivadas

18%

62%

Indeterminados

Fig. 5. Representatividad de las plantas nativas y exticas en las mieles de Tetragonisca angustula.

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Recibido el 30 de julio de 2009, aceptado el 6 de abril de 2010.

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