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Revista Sudafricana de Botánica 159 (2023) 344355

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Revista Sudafricana de Botánica

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El silicio exógeno alivia el estrés salino en el fenogreco (Trigonella

foenum­graecum L.) al mejorar las actividades del fotosistema, la fijación
biológica de nitrógeno y el sistema de defensa antioxidante.
Nadia Lamsaadia , Rabaa Hidrib , Walid Zorrigb , Ahmed El Moukhtariac , Ahmed Debezb ,
Arnould Savourec , Chedly Abdellyb , Mohamed Farissia,
a
Laboratorio de Biotecnología y Desarrollo Sostenible de los Recursos Naturales, Facultad Polidisciplinaria de Beni­Mellal, Universidad Sultán Moulay Slimane, Apartado Postal
592, Mghila, 23000, Beni Melal, Marruecos
b
Laboratorio de Plantas Extremófilas, Centro de Biotecnología de Borj­Cedria, BP 901, Hammam­Lif 2050, Túnez
C
Institut d'Ecologie et des Sciences de l'Environnement de Paris, iEES, Sorbonne Universite, CNRS, IRD, INRA, UPEC, PARIS 7, Paris F­75005, Francia

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Historia del artículo: La aplicación de silicio (Si) ha surgido como una solución prometedora para mejorar el crecimiento de las plantas en
Recibido el 30 de enero de 2023 condiciones estresantes. Sin embargo, los mecanismos por los cuales el Si alivió el daño de la sal, especialmente en la
Revisado el 7 de mayo de 2023 maquinaria fotosintética y el establecimiento de simbiosis en plantas leguminosas, no se comprenden completamente. Por lo
Aceptado el 4 de junio de 2023
tanto, esta investigación fue diseñada para investigar los efectos beneficiosos del tratamiento con Si sobre la tolerancia al
Disponible en línea el 15 de junio de 2023
estrés salino en la alholva (Trigonella foenum grae­cum L.). Se expusieron plantas de fenogreco a NaCl 150 mM con o sin Si 3
mM, para evaluar los efectos del Si en los rasgos fotosintéticos, la fijación biológica de nitrógeno (BNF), la estabilidad de la
Editado por: Dr. M Vambe
membrana y el metabolismo del estrés oxidativo. Los resultados indicaron que la salinidad disminuyó significativamente el
Palabras clave:
crecimiento de las plantas en términos de biomasa vegetal y un alto contenido relativo de agua y rasgos fotosintéticos, incluido
Actividad antioxidante
el contenido de clorofila y las funciones de los fotosistemas (PSI y PSII), mientras que el tratamiento de fenogreco estresado
Fenogreco
por sal con Si exógeno mejoró notablemente lo mismo. rasgos. En comparación con el control bajo estrés salino, la simbiosis
Fotosíntesis
fenogreco­rizobios también mejoró bajo estrés salino en respuesta a la suplementación con Si, lo que se refleja en un mayor
Salinidad
Silicio número de nódulos y contenido de nitrógeno. Por otro lado, la suplementación con Si a plantas de fenogreco estresadas por
Simbiosis sal conduce a una disminución significativa de malonildialdehído y peróxido de hidrógeno tanto en el brote como en la raíz, lo
que indica el efecto protector del Si sobre la estabilidad de la membrana. Se demostró que esto está relacionado con la
capacidad del Si para estimular las actividades de la superóxido dismutasa, catalasa y guaiacol peroxidasa. Esta investigación
sugiere el papel protector del Si en el fenogreco estresado por sal al mejorar la fotosíntesis, el BNF y
el metabolismo del estrés oxidativo. © 2023 SAAB. Publicado por Elsevier BV Todo

1. Introducción bacterias del suelo llamadas rizobios, lo que permite a la planta asegurar su
nutrición de N sin ningún fertilizante químico (Tsegaye et al., 2015).
La alholva (Trigonella foenumgraecum L.) es un importante cultivo de Según Singh et al. (2008), hasta el 48% del N total utilizado por las plantas de
leguminosas y una excelente fuente de proteínas y nutrientes, que mejora la fenogreco proviene de la fijación biológica de nitrógeno (BNF). Además, como
seguridad alimentaria y nutricional (Olaiya y Soetan, 2014). La alholva también planta aromática y medicinal, se ha informado que las semillas de fenogreco
tiene la capacidad de fijar dinitrógeno (N2) en simbiosis con sustancias específicas. tienen varias propiedades farmacológicas, entre ellas

Abreviaturas: ANOVA II, Análisis de varianza bidireccional; BNF, Fijación biológica de nitrógeno;
Coche, Carotenoides; CAT, Catalasa; Chl, clorofila; C, control; EDTA, ácido etilendiaminotetraacético;
ETR II, Tasa de transporte de electrones en PSII; Fv/Fm, rendimiento cuántico máximo del
fotosistema II (PSII) de muestras adaptadas a la oscuridad; FW, peso fresco; GPX, guaiacol
peroxidasa; H2O2Peróxido de hidrógenoLA, Área foliar; MDA, malondialdehído; NBT, azul
nitrotetrazolio; PAR, radiación fotosintéticamente activa; PCA, análisis de componentes principales;
PL, longitud de planta; PD, fotosistema; P700m, rendimiento máximo de fluorescencia de una
muestra adaptada a la oscuridad con todos los centros PSI cerrados; P700ox, PSI oxidado; PVP,
polivinilpirrolidona; ROS, especies reactivas de oxígeno; RWC, contenido relativo de agua; RDW,
Peso seco de raíz; RFW, Peso fresco de raíz; SDW, Peso seco del brote; SE, errores estándar;
SFW, Disparar peso fresco; SOD, superóxido dismutasa; TBA, ácido tiobarbitúrico; Y (I), rendimiento
cuántico de la conversión de energía fotoquímica en PSI; Y (II), rendimiento cuántico
de conversión de energía fotoquímica en PSII; Y (NA), Rendimiento cuántico de disipación de energía no fotoquímica
en centros de reacción limitados por el lado aceptor de PSI; Sí (ND),
Rendimiento cuántico de disipación de energía no fotoquímica en centros de reacción limitados por el lado donante
de PSI; Y (NO), Rendimiento cuántico de pérdida de energía no fotoquímica no regulada en PSII; Y (NPQ), rendimiento
cuántico de la pérdida de energía no fotoquímica regulada en PSII
Autor correspondiente: Departamento de Biología, Facultad Polidisciplinaria de Beni­Mel­lal, Universidad Sultan
Moulay Slimane, Mghila, PO Box. 592, Beni Melal 23000, Marruecos.
Direcciones de correo electrónico: farissimohamed@gmail.com, mohamed.farissi@usms.ac.ma (M.
Farissi).

https://doi.org/10.1016/j.sajb.2023.06.007 0254­6299/©
2023 SAAB. Publicado por Elsevier BV Todos los derechos reservados.
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N. Lamsaadi, R. Hidri, W. Zorrig et al.
actividades hipocolesterolémicas y antidiabéticas, además del importante efecto de
citotoxicidad para las células cancerosas (Haddad et al., 2003; Benayad
et al., 2014; Alrumaihi et al., 2021). A pesar de las numerosas ventajas, se observa una
disminución significativa en el crecimiento y la productividad del fenogreco.
se registró debido a diversos estreses abióticos, incluida la sequía
y salinidad (Sharma et al., 2021).
La salinidad es un estrés abiótico importante que enfrentan las plantas. Afecta
crecimiento de las plantas al causar estrés osmótico y toxicidad iónica; ambos
estrés oxidativo inducido a través de la sobresíntesis de especies reactivas de oxígeno
(ROS) (Rasool et al., 2012). Si no se metaboliza, ROS,
incluyendo peróxido de hidrógeno (H2O2) y superóxido (O2 ), podría reflejar la estabilidad
de la membrana por turbulencia por el alto nivel de malonildialdehído (MDA).
y fuga de electrolitos (El Moukhtari et al., 2022b). La salinidad también fue
Se ha informado que reduce el contenido de clorofila al inducir la actividad de
enzimas que degradan la clorofila, incluidas la clorofilasa, la peroxidasa que degrada la
clorofila y la feofitinasa, reduciendo como resultado
actividad de la fotosíntesis (Alamri et al., 2020). Además, la inhibición
del BNF es un impacto destructivo común de la salinidad en las leguminosas (Man­chanda
y Garg, 2008). De hecho, antes del establecimiento de la simbiosis,
La salinidad podría reducir la supervivencia de los rizobios y su capacidad para producir.
Factores de cabeceo y desarrollo de raíces laterales, inhibiendo como resultado la
formación de nódulos (Zahran, 1999; Dardanelli et al., 2008). Además,
La salinidad ha mostrado efectos negativos incluso después del establecimiento de la
simbiosis, al reducir el crecimiento y la función de los nódulos en muchas especies de
leguminosas, incluidas las habas (Fahmi et al., 2011), la alfalfa (El Moukhtari et al., 2011).
al., 2021a), Phaseolus vulgaris y Sesbania aculeata (Ashraf y
Bashir, 2003).
Recientemente, muchas moléculas exógenas, como elementos nutrientes,
se recomiendan como bioestimulantes para mitigar las plantas inducidas por la sal.
inhibición del crecimiento (D'souza y Devaraj, 2013; Askary et al., 2017).
Entre estos elementos nutrientes, se ha informado que el silicio (Si)
mejorar la tolerancia de las plantas a numerosos estreses abióticos. Por ejemplo,
bajo estrés por sequía, se demostró que el suministro de Si mejora la tolerancia de las
lentejas al mejorar el ajuste osmótico y aumentar la absorción de agua.
y mejoró las actividades de los sistemas antioxidantes enzimáticos y no enzimáticos (Biju
et al., 2021). También se encontró que el Si contrarresta
Toxicidad del cadmio (Cd) en el trigo al limitar la absorción, acumulación y translocación
de Cd y a través de la regulación de los antioxidantes.
defensa (Rahman et al., 2021). Además, cuando se aplicó a alfalfa estresada por sal, el Si
mostró efectos beneficiosos sobre el crecimiento de las plantas, BNF,
homeostasis de nutrientes, ajuste osmótico y estrés oxidativo (Xu et
otros, 2015; El Moukhtari et al., 2021a, 2022a). Sin embargo, a pesar de los intentos
previos de comprender el papel del Si en la tolerancia al estrés abiótico de las plantas
(Rizwan et al., 2015; Kim et al., 2017; Putra et al., 2020), el
Los mecanismos detrás de esta tolerancia aún están por investigarse.
Nuestro trabajo anterior defendía el papel del Si en la promoción del fenogreco.
Tolerancia de la planta al estrés salino a través de la regulación de los nutrientes.
y absorción de agua, osmorregulación y respuesta al estrés oxidativo.
mecanismos (Lamsaadi et al., 2022a). El trabajo actual investiga más a fondo el papel del
Si exógeno en la fotosíntesis, en términos de contenido de clorofila, fluorescencia de la
clorofila, velocidad del transportador de electrones,
Rendimientos cuánticos y conversión de energía en PSI y PSII y rendimiento cuántico de
energía no fotoquímica regulada y no regulada.
en ambos fotosistemas de plantas de fenogreco estresadas por sal, con el
hipótesis de que el Si puede mejorar los parámetros mencionados anteriormente.
Además, la presente investigación tiene como objetivo evaluar el efecto de la
aplicación combinada de estrés salino y Si sobre los parámetros de crecimiento,
parámetros relacionados con la simbiosis y el metabolismo del estrés oxidativo de
plantas de fenogreco.
2. Materiales y métodos
2.1. Material vegetal
El presente estudio se llevó a cabo utilizando un fenogreco marroquí.
Variedad (Trigonella foenum Graceum L.). Esta variedad se encuentra entre las más
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variedad utilizada por los agricultores locales debido a su alta adaptabilidad al
condiciones locales. En nuestros trabajos anteriores, esta variedad ha mostrado una leve
tolerancia al estrés salino (Lamsaadi et al., 2022a). Semillas de fenogreco
fueron suministrados por el Instituto Nacional de Investigaciones Agronómicas
(INRA, Marruecos).
2.2. Aislamiento, caracterización, identificación y tratamiento de cepas de rizobios.
preparación de inóculo
La cepa de rizobios utilizada, Ensifer meliloti Rm41, se aisló de
Nódulos de raíz de Medicago sativa L. cultivados en la región de Beni Mellal,
Marruecos (32°260 24.900N 6°190 44.800W). Después de su purificación, el aislado
rizobiano se identificó como cepa Rm41 de E. meliloti (número de acceso: CP021808.1)
utilizando el gen constitutivo gyrB (Farssi et al.,
2021). Se probó la tolerancia de la cepa al estrés osmótico.
(NaCl 1,02 M y polietilenglicol al 20 % (PEG­6000)). La tension
También fue evaluado por sus actividades promotoras del crecimiento de las plantas.
incluyendo fijación libre de N2 , solubilización de fosfato tricálcico y
exopolisacáridos y producción de ácido indol acético (ver El Moukh­tari et al., 2021a). La
cepa de rizobios se cultivó en levadura líquida.
extracto de medio manitol durante 3 días a 28 °C y luego se centrifugó a
5000 xg durante 5 min. Luego, el sedimento bacteriano se resuspendió en una solución
nutritiva libre de N y se diluyó hasta una densidad óptica (OD).
600 nm = 0,05 y se utiliza para la inoculación de plantas.
2.3. Condiciones y tratamientos de crecimiento de las plantas.
Después de la desinfección sumergiendo las semillas en una solución de hipoclorito
de sodio al 5% durante 5 minutos, las semillas de fenogreco se enjuagaron minuciosamente
con agua destilada y se colocaron para germinar en un recipiente de plástico.
maceta (diez semillas por maceta), que contiene una mezcla de arena y turba esterilizada
(1:4v:v). El experimento se realizó en un invernadero bajo condiciones de luz solar (23 ­
25 °C). Dos semanas después de la siembra, se seleccionaron cuatro plántulas
homogéneas de fenogreco por maceta y se inocularon tres
veces (con un intervalo de dos días) con un Ensifer meliloti Rm41
cepa. Las plántulas se irrigaron semanalmente con una solución nutritiva libre de N una
vez por semana (Hoaglan y Arnon, 1950) [KH2PO4 (250 mmol),
MgSO4 (1000 mmol), K2SO4 (750 mmol), CaCl2 (1650 mmol), Fe­EDTA
(16 mmol), MnSO4 (6 mmol), H3BO3 (4 mmol), ZnSO4 (1 mmol),
NaMoO4 (0,1 mmol) y CuSO4 (1 mmol)]. Se suministró urea (2 mM)
durante la semana inicial de crecimiento para evitar la deficiencia de N durante el nódulo
desarrollo. Dos semanas después de la inoculación, las plantas se dividieron
en cuatro lotes: (i) plantas regadas solo con solución nutritiva libre de N
(tratamiento con C), (ii) plantas regadas con solución nutritiva libre de N suplementada
con silicio 3 mM en CaSiO3 (tratamiento con Si), (iii) plantas
regado con una solución nutritiva libre de N que contiene NaCl 150 mM (NaCl
tratamiento), y (iiii) plantas regadas con solución nutritiva libre de N
suplementado con Si 3 mM y NaCl 150 mM (tratamiento NaCl + Si).
El pH de la solución nutritiva se ajustó a 7 antes de su uso agregando NaOH (0,1 M) para
elevar el pH y HCl (0,1 M) para reducirlo. Para
cada lote se consideraron 16 macetas que contenían cuatro plantas. 150 mm
NaCl y Si 3 mM fueron seleccionados según nuestros trabajos anteriores.
(Lamsaadi et al., 2022a, b). Para evitar el shock osmótico, la concentración de NaCl se
aumentó gradualmente en 40 mM cada dos días hasta
150 mm. Se aplicó estrés durante 25 días, luego los atributos de crecimiento de las plantas,
Se evaluaron parámetros de nodulación, actividad fotosintética y otros parámetros
relacionados con la tolerancia a la sal.
2.4. Crecimiento, nodulación y parámetros fisiológicos.
Después de 25 días de tratamiento, se determinó la longitud de la planta midiendo la
altura de las partes aéreas con una regla graduada en centímetros y milímetros. El área
foliar se midió utilizando Mesurum
versión de software 3.4.4.0. como se describió anteriormente en Farssi et al.
(2021). El área foliar se midió en cuatro hojas (la tercera completamente
hojas expandidas) por maceta. Luego se cosecharon las plantas y los brotes
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N. Lamsaadi, R. Hidri, W. Zorrig et al.
Se separaron de las raíces y se determinó su biomasa fresca.
Luego se secaron partes de brotes y raíces en una estufa a 80 °C y se
Se determinó el peso seco. Durante la cosecha, el número de nódulos
por raíz también se determinó para evaluar el efecto de la aplicación
Tratamientos sobre la formación de nódulos. Todos estos atributos de crecimiento fueron
determinado en cinco plantas individuales por tratamiento.
Se utilizó el método de Barrs y Weatherley (1962) para determinar el contenido
relativo de agua (RWC). Para ello se utilizan tres hojas (segunda
hojas completamente gastadas) de diferentes plantas se cortaron en trozos pequeños
discos y se determinó su peso fresco (FW). Los discos fueron
Luego se sumergió en agua destilada durante 24 h a temperatura ambiente y
Se midió su peso turgente (PT). Después de un secado en horno a 70 °C.
durante 24 h se tomó el peso seco (DW) de los discos y se midió la RWC.
determinado usando la siguiente fórmula.
RWC ð Þ¼ % ½ ð Þ FW DW =ð Þ TW DW 100
2.5. Contenido de pigmentos fotosintéticos.
La clorofila total y los carotenoides se extrajeron incubando
hojas sanas (100 mg) en 5 mL de acetona al 80%. Después de 72 h de incubación a 4
°C en oscuridad, se determinó la absorbancia del extracto obtenido.
medido a 470, 646 y 663 nm, frente a 80% de acetona como blanco, por
utilizando un espectrofotómetro UVvisible (Specord 210 Plus, Analytik
Jena, Alemania). El contenido de pigmento fotosintético se determinó según Lichtenthaler
(1987).
2.6. Medición simultánea de rendimiento cuántico, conversión de energía,
Fluorescencia de Chl y estado redox P700 en los fotosistemas I y II.
Estudiar la maquinaria y funcionamiento de ambos fotosistemas I.
y II, se adaptaron cinco hojas de cada tratamiento en oscuridad para
30 min y luego, la fluorescencia de Chl mínima, variable y máxima en centros PSII
abiertos se calcularon según Baker
(2008), utilizando un fluorímetro Dual­PAM­100 (Heinz Walz, Effeltrich,
Alemania). Además, la medición del rendimiento cuántico y
La conversión de energía en ambos fotosistemas también se registró bajo
1
diferentes intensidades de luz (61017 mmol fotones m2 s ) (Klug­
hammer y Schreiber, 2008a, b). Según Klughammer y
Schreiber (2008a), el fluorímetro Dual­PAM­100 también está equipado para
determinar el PSI oxidado (P700ox) y la fluorescencia máxima
rendimiento (P700m) de hojas adaptadas a la oscuridad con todos los centros PSI cerrados.
2.7. Contenido de peróxido de hidrógeno (H2O2) y malondialdehído (MDA)
Se siguió el método de Brennan y Frenkel (1977) para determinar el contenido de
H2O2 en hojas y raíces de cinco plantas individuales de fenogreco por tratamiento.
Brevemente, 100 mg de material fresco (hojas
o raíz) se homogeneizaron en 2 mL de acetona fría y se centrifugaron
a 6000 xg durante 15 min a 4 °C. Luego, 150 mL de titanio al 20% (preparado
en ácido clorhídrico concentrado; v/v) y 300 mL de concentrado
Se añadió amoníaco a 1350 ml del sobrenadante resultante y se
La mezcla se centrifugó a 10 000 xg durante 10 min a 4 °C. Luego se descartó el
sobrenadante y el sedimento se lavó cinco veces con
acetona fría y se solubilizó en 3 mL de ácido sulfúrico 2 N. La absorbancia de la solución
resultante se midió a 410 nm y el H2O2
El contenido se calculó y se expresó como mmol H2O2 g1 FW.
El contenido de MDA se estimó en cinco plantas individuales para cada
tratamiento utilizando el método del ácido tiobarbitúrico (TBA) (Heath and
Empaquetador, 1968). Después de la homogeneización de 100 mg de hoja y raíz frescas.
materiales en 1 mL de TBA al 0,5% (preparado en ácido tricloroacético al 20%),
el homogeneizado resultante se calentó a 95 °C durante 30 min. Después de enfriar, el
homogeneizado se centrifugó a 14 000 xg durante 10 min.
y se determinó la absorbancia del sobrenadante resultante en
532 y 600 nm. El contenido de MDA se estimó utilizando su extinción.
coeficiente de 155 mM1 cm1 y expresado como mmol MDA g1 FW.
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2.8. Actividades antioxidantes enzimáticas.
Evaluar las actividades antioxidantes enzimáticas del fenogreco.
plantas bajo los tratamientos aplicados, se determinó la actividad de superóxido
dismutasa (SOD), catalasa (CAT) y guaiacol peroxidasa (GPX).
estimado al poner a tierra 500 mg de hojas y raíces frescas en
5 ml de tampón fosfato 50 mM (pH 7,8), que contiene PVP al 1% y
EDTA 0,1 mM. Después de 20 min de centrifugación a 15 000 xg y 4 °C,
Los sobrenadantes resultantes se almacenaron a 20 °C hasta que se evaluaron la
actividad enzimática y el contenido de proteínas enzimáticas. La actividad de SOD fue
evaluado midiendo su capacidad para inhibir la fotorreducción de
nitro azul tetrazolio (NBT) utilizando el método de Giannopolitis y
Riés (1977). Las actividades GPX y CAT se midieron de acuerdo con el
método descrito por Robatjazi et al. (2020). Las proteínas enzimáticas
se determinaron utilizando el método de Bradford (1976) . Para cada enzima,
Se consideraron cinco réplicas técnicas por tratamiento.
2.9. Contenidos minerales
Siguiendo el método descrito en El Moukhtari et al. (2021a),
El contenido de nitrógeno (N%) en el brote y la raíz de las plantas de fenogreco fue
determinado. Brevemente, se pusieron 0,5 g de material seco en tubos de colchón en
la presencia de 5 mL de ácido sulfúrico concentrado y 2 g de catalizador.
La mezcla se digirió durante 4 h a 420 °C y, después de enfriar,
La solución resultante se destiló después de agregar 10 ml de ácido bórico.
y 20 mL de NaOH al 40%. Después de la valoración con 0,019 M de ácido sulfúrico,
el N total se determinó mediante la siguiente fórmula:
Nð Þ¼ % ð 0:019 Vð Þ=gDW
Þ s Vb 1:4
Siendo Vs y Vb son los volúmenes de ácido sulfúrico utilizados para la titulación de
la muestra y blanco, respectivamente, y DW es el seco utilizado.
peso.
El contenido de Si se estimó mediante el método colorimétrico de azul de molibdeno.
método según Dai et al. (2005). Brevemente, a 10 mg de polvo seco.
de hoja y raíz de plantas de fenogreco, se agregaron 300 mL de NaOH al 50%
y la mezcla se esterilizó en autoclave a 121 °C durante 21 min. Luego, el volumen de la
mezcla resultante se ajustó a 500 ml usando agua desmineralizada y se centrifugó a 15
000 xg durante 15 min. En tubos de 2 ml,
Se añadieron 160 ml del sobrenadante resultante a 1200 ml de ácido acético al 20% y,
después de mezclar con vórtex, se agregaron 400 ml de molibdato de amonio.
(43,7 mM, pH 7). Después de 5 min de incubación, 200 mL de 20%
ácido tartárico y 40 mL de solución reductora, que contiene 8 g L1
sulfito de sodio (Na2SO3), 1,6 g L1 1­amino­2­naftol­4­sulfónico
A la mezcla se le añadió ácido ácido y 100 g L1 de bisulfito de sodio (NaHSO3) , la cual
luego se mezcló y se incubó durante 30 min a temperatura ambiente en la oscuridad. La
absorbancia se midió a 650 nm y
El contenido de Si endógeno se calculó utilizando una curva estándar preparada a partir
de soluciones estándar de SiO2.
2.10. análisis estadístico
En el presente estudio, los datos presentados se analizaron estadísticamente
mediante análisis de varianza de dos vías (ANOVA II) y las medias.
se compararon utilizando la prueba de Tukey con un nivel de significancia del 5%. El
Se utilizó el software estadístico XLSTAT, versión 2014.5.03, para realizar
Matriz de correlación de Pearson en P <0,05.
3. Resultados
3.1. Crecimiento vegetal y producción de biomasa.
Los resultados presentados en la tabla 1 indicaron que el estrés salino significativamente
(P < 0,05) disminuyó la biomasa vegetal en términos de SFW, RFW, SDW y
El RDW de las plantas de fenogreco en un 36%, 58%, 40% y 57%, respectivamente, en
relación con el control sin estrés. Sin embargo, la suplementación de
El Si exógeno alivió curiosamente los efectos nocivos del estrés salino
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N. Lamsaadi, R. Hidri, W. Zorrig et al. Revista Sudafricana de Botánica 159 (2023) 344355

tabla 1
Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre la biomasa vegetal, la longitud de la planta, el número de nódulos, el área foliar y el contenido relativo de agua de las plantas de fenogreco. Valores medios dentro de la misma columna
para cada rasgo con la misma letra minúscula no son significativamente diferentes según la prueba de diferencia honestamente significativa (HSD) de Tukey en P 0,05.

FW (g planta1 ) DW (g planta1 )

Tratos Disparar Raíz Disparar Raíz NN (Planta1 ) PL (Cm planta1 ) AL (Cm2 ) Copa del Mundo (%)

C 0,47 § 0,01a Si 0,44 § 0,01a NaCl 0,58 § 0,01a 0,06 § 0,00a 0,03 § 0,00a 8,00 § 1,24a 10,87 § 0,07a 4.19 § 0.16a 0,85 § 0,02a
0,30 § 0,01c 0,37 § 0,01b NaCl + Si 0,36 § 0,02a 0,05 § 0,00a 0,02 § 0,00b 7,75 § 0,21a 10,51 § 0,05a 3.68 § 0.13a 0,83 § 0,02a
Significado de la prueba F 0,24 § 0,00c 0,03 § 0,00c 0,01 § 0,00c 1,57 § 0,41c 7,56 § 0,15c 2.79 § 0.15b 0,60 § 0,00b
0,42 § 0,00b 0,04 § 0,00b 0,02 § 0,00b 4,66 § 0,27b 9,31 § 0,11b 3.53 § 0.12a 0,73 § 0,00a

Si 0,50 ns NaCl 6,86* NaCl * Si 1,51 ns 0,98 ns 0,85 ns 2,21 ns 17,24*** 0,88 ns 1,88 ns
5,47* 68,44*** 81,38*** 80,03*** 36,81*** 232,67*** 13,33** 8,35*
131,42*** 12,18** 65,83*** 3,35 ns 54,16*** 12,52** 12,52**

SFW, disparar peso fresco; RFW, peso fresco de raíces; SDW, peso seco de brotes; RDW, peso seco de raíces; PL, longitud de planta; NN, número de nódulo; LA, área foliar; RWC, contenido relativo de agua;
C, controlar; Si, aplicación de silicio 3 mM; NaCl, estrés de NaCl 150 mM y NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y NaCl 150 mM. ***, ** y *, significativos a 0,001, 0,01 y
0,05 niveles respectivamente; ns, no significativo.

sobre la biomasa vegetal (P < 0,05). De hecho, el tratamiento con Si de estresados por sal
Las plantas aumentaron significativamente SFW, RFW, SDW y RDW en un 23%, 75%,
33% y 58%, respectivamente (Tabla 1). Cuando se agrega únicamente, el Si se reduce
peso fresco y seco de la parte de la raíz en comparación con el
control no tratado.
Al igual que la biomasa vegetal, el estrés salino provocó una disminución notable
en PL, LA y RWC de plantas de fenogreco (Tabla 1). De hecho, en relación con
las plantas de fenogreco de control no tratadas, PL, LA y RWC fueron
disminuyó en un 30%, 33% y 28%, respectivamente, bajo estrés salino. Sin embargo, el
suministro de Si a las plantas de fenogreco estresadas por sal resultó en un aumento
significativo (P < 0,01) en PL, LA y RWC con tasas de incremento de
23%, 20% y 21%, respectivamente, en comparación con el fenogreco estresado por sal
plantas sin Si. Además, la tasa de reducción del número de nódulos
de plantas de fenogreco estresadas por sal tratadas con Si fue solo del 41% en comparación
con las plantas tratadas con NaCl (71%) en relación con el control no tratado (Tabla 1).
Además, en condiciones no estresadas, no hubo
diferencia significativa (P > 0,05) entre los tratados con Si y los no tratados
plantas de fenogreco con respecto a todos los parámetros de crecimiento mencionados anteriormente.
3.2. Contenido de pigmentos fotosintéticos y fluorescencia de clorofila.
parámetros
Las plantas de fenogreco expuestas a estrés por NaCl 150 mM mostraron una reducción
significativa (P <0,05) en los pigmentos fotosintéticos en comparación con las plantas sin
NaCl (Fig. 1a). En comparación con el control, el total
la clorofila y los carotenoides se redujeron en un 14% y un 42%, respectivamente.
Curiosamente, la suplementación con Si al medio de crecimiento de
Las plantas estresadas por la sal aliviaron el efecto negativo de la sal y
mejoró el contenido total de clorofila y carotenoides en un 10% y un 50%,
respectivamente (Fig. 1a). Sin embargo, en condiciones normales, la incorporación de Si al
medio de crecimiento redujo significativamente la clorofila total.
y carotenoides en plantas de fenogreco.
Con respecto a los resultados de los parámetros de fluorescencia de Chl de las hojas
de fenogreco adaptadas a la oscuridad, el estrés salino se redujo significativamente (P <0,01)
Fv/Fm de PSII en un 10% en comparación con el control sin estrés
(Figura 1b). Sin embargo, la fertilización de plantas estresadas por sal con Si exógeno causó
un aumento significativo (P < 0,01) en Fv/Fm (12%) de PSII.
en comparación con el estrés salino solo. Acerca de la clorofila máxima
fluorescencia (Fm), no hubo diferencias significativas entre todos los
tratamientos aplicados. En condiciones no estresadas, la adición de Si en
el medio de crecimiento no tiene ningún efecto significativo sobre toda la fluorescencia de Chl
parámetros en comparación con las plantas de control (Fig. 1b).
3.3. Rendimiento cuántico y conversión de energía en el fotosistema II.
Resultados relacionados con el rendimiento cuántico de energía fotoquímica.
La conversión Y (II) en PSII (Fig. 2) mostró la misma tendencia cualquiera que sea el
tratamientos, que se redujo significativamente mientras que el PAR
aumentar. En comparación con el tratamiento de control, una disminución pronunciada
de Y (II) se observó en las hojas de plantas estresadas. sin embargo, el
La disminución se alivió ligeramente con el tratamiento con Si hasta 150 a
600 mmol de fotones m2 s1 en comparación con el estrés solo (Fig. 2a).
En contraste con la tendencia de Y (II), el rendimiento cuántico de la pérdida de energía no
fotoquímica regulada Y (NPQ) en PSII aumentó cuando el
Los valores de PAR aumentan en todos los tratamientos aplicados (Fig. 2b). Cuando
En comparación con las plantas de control, el Y (NPQ) se redujo significativamente en
Plantas estresadas por sal. Mientras que, dentro de todos los valores de intensidad lumínica, esta última
Curiosamente mejoró en plantas tratadas con Si bajo estrés salino.

Fig. 1. Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre el contenido de pigmentos fotosintéticos (a) y los parámetros fotosintéticos básicos (b) en hojas adaptadas a la oscuridad de plantas de fenogreco. Los datos son el
media § SE de 5 plantas individuales y las diferentes letras sobre las barras significan valores estadísticamente significativos en P 0,05. Chl total, clorofila a total; Coche, carotenoides; Fm, Máximo
rendimiento de fluorescencia de la muestra adaptada a la oscuridad con todos los centros PSII cerrados; Fv, fluorescencia variable de muestra adaptada a la oscuridad (Fm ­ F0); Fv/Fm, fotosistema máximo II (PSII) cuántico
rendimiento de muestras adaptadas a la oscuridad ((Fm ­ F0)/Fm); C, controlar; Si, aplicación de silicio 3 mM; NaCl, estrés de NaCl 150 mM y NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y 150 mM
NaCl.

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Fig. 2. Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre el rendimiento cuántico de la conversión de energía fotoquímica en PSII Y(II) (a), rendimiento cuántico de Y(NPQ) regulado (b) e Y(NO) no regulado
( c) pérdida de energía no fotoquímica en PSII de plantas de fenogreco. Los datos son la media § SE de 5 plantas individuales. PAR: radiación fotosintéticamente activa; C, controlar; Si, aplicación
de silicio 3 mM; NaCl, estrés de NaCl 150 mM y NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y NaCl 150 mM.
Con respecto al rendimiento cuántico de la pérdida de energía Y (NO) no
fotoquímica no regulada en PSII (Fig. 2c), los resultados presentados mostraron
que la energía no regulada fue más pronunciada en las hojas de las plantas
estresadas en comparación con el control. Sin embargo, este depresivo
Fig. 3. Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre la tasa de transporte de electrones en PSII
(ETR II) en las hojas de plantas de fenogreco. Los datos son la media § SE de 5 plantas
individuales. PAR: radiación fotosintéticamente activa; C, controlar; Si, aplicación de silicio 3
mM; NaCl, estrés de NaCl 150 mM y NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y NaCl
150 mM.
348
Revista Sudafricana de Botánica 159 (2023) 344355
El efecto se revirtió y se alivió ligeramente después de la incorporación de Si en
el medio de crecimiento bajo estrés salino.
Independientemente de los tratamientos aplicados, la tasa de transporte de
electrones en PSII (ETR II) aumentó con el aumento de la PAR (Fig. 3).
En comparación con el control, la exposición de las plantas de fenogreco al estrés
de NaCl 150 mM redujo la ETR, mientras que la adición de Si 3 mM al medio de
crecimiento alivió estas disminuciones en las plantas estresadas.
3.4. Rendimiento cuántico y conversión de energía en fotosistemas I.
En contraste con Y (II), el estrés salino provocó un aumento significativo en
el rendimiento cuántico de la conversión de energía fotoquímica Y (I) en PSI
dentro de todos los valores de PAR en comparación con otros tratamientos (Fig.
4a). Curiosamente, en condiciones de estrés salino, el funcionamiento de PSI en
términos de Y (I) en presencia de Si fue comparable al control no tratado.
Por tanto, el efecto mejorado del suministro de Si fue más evidente en Y (II) en
comparación con Y (I). Por otro lado, el efecto de los tratamientos aplicados sobre
el rendimiento cuántico de la disipación de energía no fotoquímica en centros de
reacción limitados por el lado donante Y(ND) y el lado aceptor Y (NA) de PSI se
presenta en la Fig . 4 (b, c). Los resultados mostraron que Y (ND) disminuyó en
las hojas estresadas por sal, mientras que aumentó notablemente en las hojas de
plantas tratadas simultáneamente con NaCl y Si. En contraste, Y (NA) fue mayor
en plantas estresadas que en otros tratamientos dentro de todos los valores de
PAR. Para todos los Y (II), Y (ND) e Y (NA), no hubo diferencias significativas
entre el control tratado con Si y el control no tratado en condiciones normales.
Independientemente de los tratamientos aplicados, se demostró que el PSI
oxidado (P700ox) aumenta al aumentar el PAR (Fig. 5). A diferencia de,
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Fig. 4. Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre el rendimiento cuántico de la conversión de energía fotoquímica en PSI Y (I) (a), rendimiento cuántico de la disipación de energía no fotoquímica en la reacción
centros limitados por el lado donante Y (ND) (b) y rendimiento cuántico de disipación de energía no fotoquímica en centros de reacción limitados por el lado aceptor Y (NA) (c) de plantas de fenogreco. Datos
son la media § SE de 5 plantas individuales. PAR: radiación fotosintéticamente activa; C, controlar; Si, aplicación de silicio 3 mM; NaCl, NaCl 150 mM estrés y NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3
mM y NaCl 150 mM.
Rendimiento máximo de fluorescencia de la muestra adaptada a la oscuridad con todo PSI
centros cerrados (P700m) se redujo con el aumento de PAR hasta
alrededor de 100 donde P700ox de todos los tratamientos se mantuvo estable. Resultados
También indicó que no hubo diferencias significativas entre las plantas de control tratadas
con Si y no tratadas tanto para P700ox como para P700m.
cualquiera que sea el valor PAR. Sin embargo, cuando se añadió NaCl a la
medio de crecimiento, una disminución significativa tanto en P700ox como en P700m
se observó en relación con otros tratamientos y, curiosamente, el suministro de Si a las
plantas estresadas por sal alivió este impacto dañino de
salinidad y mejoró estos rasgos fotosintéticos.
3.5. Marcadores de estrés oxidativo
Los resultados presentados en la Fig. 6 (a, b) indicaron que cuando el fenogreco
Las plantas fueron sometidas a NaCl 150 mM, marcadores de estrés oxidativo,
como MDA y H2O2, aumentaron significativamente (P <0,05).
De hecho, tanto en el brote como en la raíz de plantas estresadas, el contenido de MDA
aumentó en un 14% y un 28%, respectivamente, en comparación con las plantas de
control correspondientes. Sin embargo, una disminución en las concentraciones de MDA
en ambas partes se observaron en plantas tratadas con Si. De hecho, los contenidos de
MDA en las plantas de fenogreco tratadas tanto con NaCl como con Si fueron comparables
a los del control no tratado. Para el contenido de H2O2 , salinidad
aumentó significativamente (P < 0,01) el contenido de H2O2 sólo en la raíz
(102%), mientras que en el brote se redujo significativamente (P < 0,01)
en comparación con el control. Sin embargo, después del suministro de Si al
349
Revista Sudafricana de Botánica 159 (2023) 344355
medio de crecimiento, el contenido de H2O2 de las plantas estresadas por la sal fue un 31% menor
que los tratados sólo con NaCl. En condiciones tranquilas, con
Con la excepción del contenido de H2O2 en los brotes , no hubo diferencias significativas
entre las plantas tratadas con Si y las no tratadas con respecto a la oxidación.
marcadores de estrés.
3.6. Actividad antioxidante
La exposición de las plantas de fenogreco al estrés por salinidad aumentó
significativamente (P < 0,01) la actividad de SOD, CAT y GPX en un 73%, 32%
y 30%, en la parte aérea y en un 61%, 2% y 45% en la raíz, respectivamente,
en relación con el control no estresado. En condiciones normales, la adición de Si a
el medio de crecimiento no tiene ningún efecto significativo sobre la actividad de las
enzimas antioxidantes evaluadas, excepto la actividad CAT del brote, donde su
la actividad se redujo significativamente (P <0,05, Fig. 7) en un 30% en las plantas
tratadas con Si en comparación con el control no tratado. Sin embargo, bajo
condiciones de estrés salino, en comparación con el estrés salino solo, el
actividades más altas de SOD (51%, 36%), CAT (20%, 63%) y GPX (15%,
69%), respectivamente, tanto en el brote como en la raíz de los cultivos tratados con Si.
plantas de fenogreco.
3.7. Contenidos minerales
Independientemente del tratamiento, el contenido de Si fue mayor en el
brote que en la raíz de las plantas de fenogreco, pero no hubo
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Fig. 5. Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre PSI oxidado (P700ox) (a) y rendimiento máximo de fluorescencia de una muestra adaptada a la oscuridad con todos los centros de PSI cerrados (P700m)
(b) de plantas de fenogreco. Los datos son la media § SE de 5 plantas individuales. PAR: radiación fotosintéticamente activa; C, controlar; Si, aplicación de silicio 3 mM; NaCl, estrés de NaCl 150 mM y
NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y NaCl 150 mM.

Fig. 6. Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre el contenido de malonildialdehído (MDA) (a) y peróxido de hidrógeno (H2O2) (b) en brotes y raíces de plantas de fenogreco. Los datos son la media § SE
de 5 plantas individuales y las diferentes letras sobre las barras significan valores estadísticamente significativos en P 0,05. C, controlar; Si, aplicación de silicio 3 mM; NaCl, estrés de NaCl 150 mM y
NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y NaCl 150 mM.

diferencia significativa entre el brote y la raíz en el contenido de nitrógeno como se
presenta en la Tabla 2. Sin embargo, la exposición de las plantas de fenogreco al
estrés de NaCl 150 mM redujo significativamente (P <0,01) el contenido de nitrógeno
tanto en el brote como en la raíz en un 90% y un 94%. , respectivamente, en
comparación con el tratamiento de control. Por el contrario, cuando se incorporó Si al
medio de crecimiento, el contenido de nitrógeno fue 2 y 1,5 veces mayor,
respectivamente, en el brote y la raíz de las plantas de fenogreco estresadas por la
sal. Lo mismo se encontró con el contenido de Si endógeno, donde la cantidad de
este último aumentó significativamente en el brote (37%) y la raíz (26%) de las plantas
tratadas con Si bajo estrés salino.
En condiciones normales, la suplementación de Si al medio de crecimiento mejoró el
contenido de Si endógeno sin diferencias significativas (P > 0,05) en el contenido de
nitrógeno en comparación con el control no tratado.
(r entre 0,86 y 0,97, P < 0,05) entre los rasgos de la fotosíntesis y los parámetros de
crecimiento de las plantas (biomasa vegetal, longitud de la planta y área foliar), lo que
refleja el papel clave de la fotosíntesis en el proceso de crecimiento de las plantas.
Además, se observó una fuerte correlación positiva (r = 0,75, P < 0,05) entre el
suministro de NaCl y los marcadores de estrés oxidativo, como H2O2 y MDA, lo que
indica que las plantas se enfrentaban a un estrés oxidativo. También se observa una
correlación positiva (r entre 0,50 y 0,78, P <0,05) entre los marcadores de estrés
oxidativo y la actividad de SOD, CAT y GPX, lo que sugiere que las plantas están
respondiendo al estrés oxidativo mediado por la salinidad modulando el sistema
antioxidante enzimático.
4. Discusión

Como se informó anteriormente (Sudhir y Murthy, 2004), el estrés salino tiene un

3.8. Análisis de componentes principales (PCA)
Para comprender la relación entre el silicio, la salinidad y los parámetros
predictores, se realizó un análisis PCA para establecer las variables con influencia
predominante en el crecimiento de las plantas, la fijación biológica de nitrógeno, la
fotosíntesis, la estabilidad de las membranas y los antioxidantes enzimáticos. Estos
análisis confirmaron la existencia de una correlación negativa (el coeficiente de
correlación (r) varió entre 0,77 y 0,92, P <0,05) entre la aplicación de estrés salino y
el crecimiento de las plantas (Fig. 8). Estos análisis también confirmaron la fuerte
correlación positiva
efecto depresivo sobre el crecimiento y desarrollo de las plantas. El presente estudio
reveló que el estrés por salinidad alteró el crecimiento de las plantas de fenogreco al
reducir significativamente la biomasa vegetal, la longitud de las plantas y el área foliar.
Además, el estado hídrico y el contenido de pigmentos fotosintéticos, en términos de
clorofila total y carotenoides, también se vieron afectados en las plantas de fenogreco
como resultado de la exposición al estrés por salinidad. La disminución del contenido
de clorofila podría atribuirse a la acumulación excesiva de Na+ , que induce la
actividad de las enzimas que degradan la clorofila (Alamri et al., 2020). Sin embargo,
el tratamiento con Si exógeno tiene un efecto beneficioso significativo sobre la
biomasa vegetal, el contenido relativo de agua y

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Fig. 7. Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 Mm sobre las actividades de superóxido dismutasa (SOD), catalasa (CAT) y guaiacol peroxidasa (GPX) en brotes y raíces de plantas de fenogreco. Los datos son el
media § SE de 5 plantas individuales y las diferentes letras sobre las barras significan valores estadísticamente significativos en P 0,05. C, controlar; Si, aplicación de silicio 3 mM; NaCl, NaCl 150 mM
estrés y NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y NaCl 150 mM.

pigmentos fotosintéticos. Además, según la PCA (Fig. 8), un
correlación positiva entre el contenido relativo de agua, fotosintético
pigmentos y los rasgos de crecimiento de las plantas evaluados (r varió entre
0,66 y 0,99, P < 0,05) de plantas de fenogreco estresadas por sal.
observado, lo que indica que el Si tiene un papel importante en el crecimiento de
Planta estresada por sal. De manera similar, en un informe anterior, El Moukhtari et al.
(2021a) demostraron que el estrés salino reducía significativamente los alimentos frescos y secos.
biomasa, altura de la planta, número de hojas, área foliar, contenido de clorofila y
contenido relativo de agua en plantas de alfalfa, mientras que estas últimas mejoraron
significativamente después de la incorporación de Si al medio de crecimiento. alamri
Tabla 2
Efecto de Si 3 mM y NaCl 150 mM sobre el contenido de nitrógeno y silicio en fenogreco
plantas. Valores medios dentro de la misma columna para cada rasgo con las mismas minúsculas
Las letras no son significativamente diferentes según la prueba de diferencia honestamente significativa
(HSD) de Tukey en P 0,05.
Tratos Contenidos minerales
norte (%) Si (mg g1 peso seco)
et al. (2020) explicaron el aumento del contenido de clorofila en plantas estresadas por
sal en respuesta a la adición de Si mediante una disminución en las actividades de
algunas enzimas que degradan la clorofila, como la feofitinasa,
clorofilasa y peroxidasa que degrada la clorofila, y una
aumento de los responsables de la síntesis de clorofila, como
ácido d­aminolevulínico deshidratasa y porfobilinógeno desaminasa.
Se informaron resultados similares en otras especies de plantas como el maíz.
(Ali et al., 2021), calabaza (Siddiqui et al., 2014) y okra (Abbas et al.,
2015), donde el Si suministra biomasa vegetal mejorada y procesos fotosintéticos.
contenido de pigmentos.
El establecimiento de la simbiosis leguminosa­rizobio también fue
evaluado en el presente estudio mediante la determinación de nódulos
número. La disminución del número de nódulos en la raíz de estrés salino
Las plantas de fenogreco podrían explicar la restricción de nitrógeno biológico.
fijación y nutrición de nitrógeno. Esto fue confirmado en nuestro estudio por
la correlación altamente significativa entre el número de nódulos y el contenido de
nitrógeno tanto en el brote como en la raíz (r = 0,94, r = 0,99, respectivamente,
P < 0,05, figura 8). Es importante destacar la incorporación de Si al crecimiento.
medio mejoró significativamente el número de nódulos, lo que a cambio

Disparar Raíz Disparar Raíz mayor contenido de nitrógeno tanto en el brote como en la raíz de los cultivos estresados por sal
plantas de fenogreco. Esto está en línea con los resultados reportados por El
C 1,42a 1,67a 5,59 § 0,74c 1.97 § 0.09d
Moukhtari et al. (2021a) sobre alfalfa y Steiner et al. (2018) sobre soja. Se ha informado
Si 1,5a 1,59a 12,99 § 1,17a 4.61 § 0.08a
NaCl 0,13c 0,7c 6,22 § 0,39c 2.88 § 1.14c que el Si podría mejorar la formación de nódulos.
NaCl + Si 0,27b 1,07b 8,56 § 0,12b 3.65 § 0.04b y actuar sobre la funcionalidad de los nódulos de plantas estresadas por sal aumentando
número de simbiosomas, actividad nitrogenasa y contenido de leghemoglobina (El
N, nitrógeno, C, control; Si, aplicación de silicio 3 mM; NaCl, estrés de NaCl 150 mM y
NaCl + Si, tratamiento combinado de silicio 3 mM y NaCl 150 mM. Moukhtari et al., 2021b). Además, la muy positiva

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Fig. 8. Análisis de componentes principales (PCA) de los parámetros estudiados relacionados con la respuesta de las plantas de fenogreco al estrés salino y al tratamiento con Si. La mayoría de las variables (flechas), Si y
Los tratamientos con NaCl 150 mM se proyectan en el plano factorial principal F1­F2 que explica el 82,55% de la variación. SFW, disparar peso fresco; RFW, peso fresco de raíces; SDW, dispara
peso en seco; RDW, peso seco de raíces; PL, longitud de planta; LA, área foliar; NN, número de nódulos; RWC, contenido relativo de agua; Chl total, clorofila total; Coche, carotenoides; Fv, fluorescencia variable de
clorofila; Fm, fluorescencia máxima de clorofila; MDA, malonildialdehído; H2O2, peróxido de hidrógeno; SOD, superóxido dismutasa; CAT, catalasa; GPX, peroxidasa de guaiacol; N, contenido de nitrógeno; Si, contenido
de silicio. (Para la interpretación de las referencias al color en la leyenda de esta figura, se remite al lector a la versión web de este artículo).

correlación registrada entre el número de nódulos, el contenido de nitrógeno y
los rasgos de crecimiento (r entre 0,74 y 0,99, P <0,05, Fig. 8), podrían
explicar parcialmente la participación del Si exógeno en el BNF y
eventualmente crecimiento de fenogreco en condiciones de salinidad.
En el estudio actual, se accedió a actividades de fotosistemas. En
En este contexto, es bien sabido que el estrés salino puede disminuir la capacidad
fotosintética de las plantas (Sudhir y Murthy, 2004; Zaghdoudi et al.,
2011), pero hay poca información sobre el papel del Si en el funcionamiento del
fotosistema, en términos del desempeño de ambos fotosistemas I
y II, especialmente bajo estrés salino. Así, en este trabajo, la clorofila
Se evaluaron la fluorescencia, el rendimiento cuántico y la conversión de energía en
ambos fotosistemas (I y II) para investigar el papel clave del Si en
maquinaria fotosintética en condiciones de estrés salino. Aparentemente, el rendimiento
cuántico máximo de PSII, evaluado como relación Fv/Fm , fue
se redujo drásticamente en plantas de fenogreco estresadas por la sal, mientras que
mejoró significativamente al agregar Si al medio de crecimiento. mediado por Si
También se observó un aumento de Fv/Fm en la cebada marina en condiciones de
deficiencia de hierro (Ksiaa et al., 2021). En la misma línea, Zhang et al.
(2022) informaron que después de aplicar Si bajo estrés salino, el contenido de clorofila y
la fluorescencia de la clorofila se elevaron en la alfalfa.
En la misma especie vegetal, El Moukhtari et al. (2021a) demostró que
3 mM Si mejoró significativamente el contenido de clorofila y la relación Fv/Fm
en condiciones de estrés salino. Monitoreo de la fluorescencia de la clorofila
y la relación Fv/Fm puede ayudar a obtener información sobre la eficiencia de
los procesos fotoquímicos (Olechowicz et al., 2018). Por lo tanto,
De acuerdo con los resultados obtenidos, agregando Si exógeno al crecimiento.
El medio bajo estrés salino podría mejorar la eficiencia de los procesos fotoquímicos de
las hojas de fenogreco.
En cuanto a la actuación del fotosistema II, la exposición de
plantas de fenogreco al estrés salino indujo una disminución en Y (II), que
Significa la fracción de la energía que se convierte fotoquímicamente.
por PSII. Según Klughammer y Schreiber (2008a), es probable que se pierda otra fracción
de energía durante el funcionamiento del PSII. Este último es
divididos en regulados (Y (NPQ)) y no regulados (Y (NO)) no
Pérdida de energía fotoquímica en PSII. En nuestro estudio, las hojas de plantas de
fenogreco estresadas por sal revelaron una reducción significativa en Y (II) y
Y (NPQ) junto con una elevación elevada en Y (NO). Estos resultados claramente
indican que el estrés salino redujo drásticamente la aptitud para el uso y
convertir energía luminosa por PSII en fenogreco. Sin embargo, después de exógenamente
agregando Si en condiciones de estrés salino, Y (II) e Y (NPQ) con el
Se encontró que la excepción de Y (NO) mejoraba en el fenogreco adaptado.
hojas. Mientras tanto, la tasa de transporte de electrones en PSII (ETR II) también fue
mejorado en plantas de fenogreco estresadas por sal tratadas con Si en comparación con
plantas tratadas sólo con NaCl. Estos resultados indicaron que el Si podría
participar en la mejora de la capacidad del PSII para convertir y regular
energía fotónica en energía química, así como la mejora del proceso de fotosíntesis. Estos
hallazgos son consistentes con un estudio previo.
realizado por Falouti et al. (2022) en cebada expuesta a NaCl 200 mM,
donde la aplicación de Si mejoró significativamente la actividad del PSII, al
aumentando sus rendimientos (Y(II)), la ETR, y disminuyendo los diferentes
tipos de pérdida de energía (Y(NPQ) e Y(NA)). De manera similar, Ksiaa et al. (2021)
informó que el tratamiento con Si exógeno mejoró significativamente
Eficiencia del PSII en cebada marina expuesta a deficiencia de hierro. Asimismo, Zhu
et al. (2020) informaron que la suplementación con Si exógeno aumentó significativamente
el rendimiento fotosintético. Otro estudio realizado por Vaculík et al. (2015) demostraron
que la adición de Si podría
Aliviar la toxicidad del cadmio mejorando la tasa fotosintética y
ETR en PSII, que puede deberse a la mejora mediada por Si de la formación de tilacoides
en los cloroplastos de las células de la vaina del haz.
El rendimiento cuántico de la conversión de energía fotoquímica en PSI (Y
(I)) y rendimiento cuántico de la disipación de energía no fotoquímica en
Los centros de reacción limitados por el lado aceptor (Y(NA)) aumentaron.
en condiciones de estrés, mientras que el rendimiento cuántico de la disipación de energía
no fotoquímica en los centros de reacción está limitado por el lado donante
(Y(ND)) disminuyó en comparación con el control y otros tratamientos. Por el contrario, el
tratamiento con Si invirtió estos resultados y mantuvo la
mismas respuestas que las de las plantas de control respecto al funcionamiento del PSI.
Por tanto, el PSII fue el fotosistema más afectado en

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Hojas de fenogreco sometidas a estrés salino. Por otro lado, para proteger el PSI
de las especies reactivas de oxígeno (ROS) bajo alta intensidad de luz, algunos
procesos se colocaron aguas arriba y aguas abajo mediante la oxidación del P700
(Takagi et al., 2017). Se documentó que la oxidación de P700 tuvo impactos
significativos en el alivio de la fotoinhibición de PSI (Shi­makawa et al., 2018).
Nuestros resultados indicaron que, en condiciones de estrés salino, P700ox y
P700m se redujeron drásticamente en comparación con el control. Sin embargo,
la incorporación de Si exógeno al medio de crecimiento aumentó estos últimos, por
lo que protege directamente a PSI de los daños inducidos por la oxidación. Los
mismos efectos positivos del tratamiento con Si sobre la oxidación del PSI se
observaron en plantas de cebada sometidas a estrés por salinidad (Falouti et al.,
2022) y condiciones de deficiencia de hierro (Ksiaa et al., 2021). Con base en estos
efectos significativos, el Si exógeno podría proteger el proceso de fotosíntesis del
estrés abiótico al mejorar la oxidación del P700 y aliviar la fotoinhibición del PSI.
En este trabajo encontramos que la salinidad no sólo altera el crecimiento de
las plantas de fenogreco y la fisiología celular, sino también la estabilidad de la
membrana al inducir un estrés oxidativo. La MDA se suele utilizar para evaluar la
estabilidad de la membrana y su acumulación suele ir acompañada de una
sobreproducción de ROS (Morales et al., 2019). En nuestro estudio, se encontró
que NaCl 150 mM mediaba la acumulación de H2O2 en plantas de fenogreco. Es
importante destacar que esto se correlaciona con un alto contenido de MDA (r =
0,98), lo que indica daño a la membrana. También encontramos que la inducción
de estrés oxidativo se correlacionaba negativamente con el contenido de clorofila
y otros parámetros fotosintéticos (r entre 0,69 y 0,97, P <0,05, Fig. 8), lo que
confirma los hallazgos previos de Dos et al. (2021). Estos hallazgos pueden explicar
la reducción obtenida en el rendimiento del fotosistema, la oxidación de P700 y las
características de crecimiento de las plantas de fenogreco estresadas por la sal. De
manera similar a nuestro trabajo, investigaciones anteriores revelaron un aumento
en la producción de ROS, como H2O2 y O2 , lo que provocó daños en la membrana
reflejados por un mayor contenido de MDA y fugas de electrolitos (Lamsaadi et al.,
2022a, b). Sin embargo, el suministro exógeno de Si contrarrestó los efectos
nocivos de la salinidad sobre la estabilidad de la membrana celular, como lo reflejan
los menores contenidos de H2O2 y MDA.
La reducción de la producción de ROS y del contenido de MDA en plantas
estresadas por sal en respuesta a la suplementación con Si fue objeto de
numerosos trabajos (Parvaiz et al., 2019; Ali et al., 2021; El Moukhtari et al., 2021b,
2022b). . El daño de la sal aliviado por el Si en la fotosíntesis, especialmente en el
contenido de clorofila, la oxidación del PSI y la conversión y regulación de energía
en el PSII, podría atribuirse parcialmente al papel protector del Si en la estructura
de la membrana y la estabilidad del aparato fotosintético. En la misma línea,
Gengmao et al. (2015) sugirieron que la aplicación de Si ayudó a mantener la
integridad de la ultraestructura del cloroplasto, ejecutando así funciones fisiológicas
normales de la planta expuesta al estrés salino. Se encontró que la disminución de
los marcadores de estrés oxidativo en plantas estresadas por sal durante el
tratamiento con Si estaba relacionada con la inducción de actividades antioxidantes
enzimáticas y no enzimáticas (Zhu y Gong, 2013; Rizwan et al., 2015; Coskun et
al., 2019). En el presente trabajo, el estrés por salinidad indujo un aumento
significativo en la actividad de SOD, CAT y GPX, mientras que la suplementación
con Si a las plantas con estrés por sal mejoró aún más la actividad de las tres
enzimas antioxidantes evaluadas tanto en el brote como en la raíz. En condiciones
de estrés, muchos estudios previos indicaron la reducción del estrés oxidativo y la
inducción de sistemas antioxidantes después de la suplementación con Si (Kim et
al., 2017; Hassanvand et al., 2019; Zhang et al., 2019; Kubi et al. ., 2021; El
Moukhtari et al., 2022c). Del mismo modo, Zhang et al. (2017) informaron que la
aplicación de Si aumentó la actividad antioxidante y el contenido de glutatión, lo
que disminuyó los radicales superóxido y el contenido de H2O2 y MDA, así como
la permeabilidad de la membrana causada por el estrés salino y la sequía.
5. Conclusión
La exposición de las plantas de fenogreco al estrés salino provocó un aumento
significativo en el contenido de marcadores de estrés oxidativo. En consecuencia,
la mayoría de los procesos fisiológicos evaluados, incluidos
353
Revista Sudafricana de Botánica 159 (2023) 344355
Se redujeron la fijación biológica de nitrógeno, la fotosíntesis y la nutrición del agua
y, finalmente, el crecimiento de las plantas y la restricción de la biomasa.
Curiosamente, el tratamiento con Si mejoró significativamente el crecimiento de las
plantas de fenogreco bajo estrés salino al mejorar la maquinaria de fotosíntesis,
especialmente el rendimiento del PSII y la oxidación del PSI. La aplicación de Si a
plantas de fenogreco estresadas por sal también mejoró la simbiosis entre
fenogreco y rizobios, como lo refleja un mayor número de nódulos y contenido de
nitrógeno. El estrés oxidativo también se redujo bajo estrés salino después de la
suplementación con Si, y esta disminución se correlacionó significativamente con
un aumento significativo en los sistemas antioxidantes enzimáticos tanto en los
brotes como en las raíces de las plantas de fenogreco. Nuestros resultados indican
claramente que el Si estuvo directamente involucrado en los procesos biológicos
centrales y vitales para mejorar la tolerancia de las plantas de fenogreco al estrés
por salinidad. Por lo tanto, nuestro estudio recomienda encarecidamente el uso de
Si exógeno para mejorar la tolerancia de las plantas de fenogreco al estrés salino.
Fondos
Este trabajo fue apoyado por Hubert Curien Maghreb Partner­ship­PHC
Maghreb [No. 19MAG41] se rige por el acuerdo firmado entre el Ministerio francés
de Europa y de Asuntos Exteriores y los Ministerios de Educación Superior y de
Investigación Científica de Argelia, Marruecos y Túnez. Una parte de este trabajo
también contó con el apoyo de la Agencia Nacional de Plantas Medicinales y
Aromáticas (ANPMA­Marruecos), el Centro Nacional de Investigación Científica
(CNRST­Marruecos) y la Universidad Sultán Moulay Slimane (USMS­Marruecos)
en el marco del convención [No. 348/20].
Declaración de intereses en competencia
Se declara que los autores no tienen ningún conflicto de intereses en la
publicación de este artículo. Ni el manuscrito ni su contenido principal han sido
publicados ni enviados a ningún otro lugar.
Agradecimientos
Los autores agradecen a todos aquellos que participaron en la elaboración de
este estudio. Agradecemos a todas las fuentes de financiación. Agradecemos
también al personal del Centro de Biotecnología de Borj­Cedria en Túnez por su
apoyo.
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PLAFÍA.2020.09.014.