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Miembro del Instituto Oswaldo Cruz,Río de Janeiro, vol.98(6): 799-810, septiembre de 2003 799

Tricomicetos (Zygomycota) en el tracto digestivo de artrópodos

en Amazonas, Brasil
Yamile B Alencar/+, Claudia M Ríos-Velásquez*, Robert W Lichtwardt**, Neusa Hamada
Coordenação de Pesquisas em Entomologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Caixa Postal 478, 69011-970 Manaus,
AM, Brasil **Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Kansas, Lawrence, KS, EE. UU. *Centro de Pesquisas
Leônidas y Maria Deane-Fiocruz, Manaos, AM, Brasil

Se encontraron ocho especies de Harpellales y tres especies de Eccrinales (Zygomycota: Trichomycetes) asociadas al
tracto digestivo de artrópodos de ambientes terrestres y acuáticos en la región amazónica central de Brasil. Las nuevas
especies de Harpellales incluyen:Harpella amazonica, Smittium brasiliense, Genistellospora tropicalisen larvas de Simuliidae
yStachylina paucisporaen larvas de Chironomidae. cultivos axénicos debrasiliensese obtuvieron. Probables nuevas especies
deEnterobryus(Ecrinales),Harpella, yestaquilina(Harpellales) se describen pero no se nombran. También se reportan las
especies previamente conocidas de Eccrinales,Passalomyces compressusyLeidyomyces attenuatusen adultos Coleoptera
(Passalidae), ySmittium culisetaeySmittium acicular(Harpellales) en larvas de Culicidae y Simuliidae, respectivamente. Se
proporcionan comentarios sobre la distribución de algunos de estos hongos y sus huéspedes en el Neotrópico.

Palabras clave: Coleoptera - Diplopoda - Diptera - hongos - Trichomycetes

Los tricomicetos (Zygomycota) son simbiontes obligados
que viven en el tracto digestivo de varios insectos y otros
artrópodos, adheridos sin penetración a las paredes del
intestino (Lichtwardt 1986). La gran variedad de huéspedes
incluye artrópodos terrestres, marinos y de agua dulce, más
comúnmente Chironomidae, Culicidae, Simuliidae,
Coleoptera, Plecoptera y Ephemeroptera, así como varios
tipos de Crustacea y Diplopoda (White et al. 2000).
La relación de los Trichomicetos con sus huéspedes es
generalmente comensalista o patógena y, en algunos casos,
mutualista dependiendo de las condiciones ambientales y de
desarrollo (López Lastra 1990, Lichtwardt 1996).
La clase Trichomycetes consta de tres órdenes:
Harpellales, Asellariales y Eccrinales, de los cuales sólo
Harpellales contiene especies cultivables (Misra y Lichtwardt
2000). Otros autores han incluido un cuarto orden:
Amoebidiales. Aunque son protozoos (Benny y O'Donnell
2000) y, por lo tanto, no están relacionados
filogenéticamente con los hongos, los Amoebidiales se han
incluido tradicionalmente en los Trichomicetos (Lichtwardt
1986, 1996) debido a sus similitudes ecológicas.
Se sabe poco sobre los Tricomicetes en América del Sur
(López Lastra 1990, Lichtwardt & Arenas 1996, Misra 1998,
Lichtwardt et al. 1999a, 2000), mientras que han sido mucho
mejor estudiados en el Neártico (Lichtwardt 1986, Labeyrie
et al. 1996, Lichtwardt et al. 2001).
Este estudio recibió apoyo financiero parcial del PPI 1-3070,
1-3630 y del CNPq (AP-400028/99-9).
+ Autor correspondiente. Fax: +55-92-642.8909. Correo
electrónico: yamile@argo.com.br . El autor principal recibió una
beca de doctorado del CNPq.
Recibido el 28 de marzo de 2003
Aceptado el 1 de julio de 2003
En esta investigación presentamos un estudio taxonómico e
información sobre la biogeografía de los hongos Trichomicetos
en la Amazonía central. La parte taxonómica incluye
descripciones de nuevas especies de Harpellales:Harpella
amazonica, Smittium brasiliense, Genistellospora tropicalis,y
Stachylina paucispora.Otras especies de Harpella, Stachylina, y
Enterobryus(Eccrinales) se describen pero no se nombran
debido al número insuficiente de especímenes recolectados.
También registramos especies previamente conocidas, incluidas
Smittium culisetaeLichtwardt en larvas de mosquitos (Pereira et
al. 2000),Smittium acicular Lichtwardt en larvas de Simuliidae,
Passalomyces compressus (Thaxter) Lichtwardt, White, Cafaro y
Misra (1999b) y Leidyomyces attenuatus(Leidy) Lichtwardt,
White, Cafaro & Misra (1999b) en Coleoptera adulto (Passalidae).
MATERIALES Y MÉTODOS
Este estudio se realizó en octubre de 2000 en diferentes
localidades dentro de los municipios de Manaus y
Presidente Figueiredo, Amazonas (Fig. 1, Tabla).
Se recolectaron larvas de insectos acuáticos (Chironomidae,
Culicidae, Simuliidae) utilizando fórceps, pipetas, tamices y
redes, se colocaron en contenedores y se almacenaron en
refrigeración antes de ser disecadas en el laboratorio.
Coleoptera (Passalidae) y Diplopoda fueron extraídos de troncos
de árboles en descomposición o de basura del suelo. En el
laboratorio, los artrópodos fueron disecados en agua destilada
con fórceps y agujas. La membrana peritrófica y el intestino
posterior se montaron en portaobjetos de microscopio en agua
destilada para detectar la presencia de hongos intestinales. Se
realizaron mediciones de estructuras fúngicas (talos, fijadores,
esporas) a partir de portaobjetos de material vivo examinados
con microscopía de contraste de fases y fotografiados
selectivamente. Los hongos se conservaron en portaobjetos
semipermanentes en lactofenol-algodón azul y se sellaron con
esmalte de uñas incoloro.
Los cultivos se realizaron según los métodos descritos por
Lichtwardt (1986). Los intestinos posteriores con Harpellales fueron
800 Tricomicetos en Amazonas, Brasil • Yamile B Alencar et al.

se lavaron en una solución antibiótica de penicilina-estreptomicina y se

sembraron en agar de infusión de cerebro-corazón diluido (1/10 BHI) con
una fina capa de agua destilada. Los aislados exitosos se transfirieron a
muestras inclinadas del mismo medio al que se había añadido
aproximadamente 1 ml de agua destilada.
Los especímenes tipo de nuevas especies consisten en
diapositivas o fotografías preparadas y se depositan en el
Herbário do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (Inpa),
Manaus, AM, Brasil.

DESCRIPCIÓN DE NUEVAS ESPECIES

Genistellospora tropicalis,sp. noviembre Ríos-

Velásquez, Alencar, Lichtwardt & Hamada
(Figuras 2 a 6)

Talos ramificados con un eje principal de 114-243 µm de

Fig. 1: sitios de recolección en los condados de Manaos y Presidente Figueiredo,
Amazonas, Brasil. Consulte la tabla para obtener datos más específicos.
largo del que surgen ramas laterales. Holdfast puede tener
forma de herradura. Tricosporas ovoides [20-27 x 3-(6)-8 µm] sin
collar, cada una con aproximadamente 6 apéndices finos,
producidas en grandes cantidades. Cigosporas (50-60 x 8-10 µm)
adheridas medialmente y orientadas paralelas al eje del
cigosporóforo. Zygosporóforos de aproximadamente 40-45 x 7-8
µm. Célula de soporte (debajo del cigosporóforo) con una
extensión lateral recta o en forma de pulgar. Se encuentra
frecuentemente en larvas de Simuliidae y a veces se observa
junto con HarpellayMiticioen el mismo intestino simúlido.
Diagnóstico: talos ramosi, hacha primario 114-243 µm longo ex
eo rami laterales orientes. Haustoria interdum hippocrepica.
Trichosporae ovoideae [20-27 x 3-(6)-8 µm], collare carentes,
abundantes. Zygosporae (50-60 x 8-10 µm), medifixae,
paraleloliter ad axem zygophori dispositae. Zygosporophora ca.
40-45 x 7-8 µm, cellula suffulta eorum extensione laterali
polliciformi recta vel flexa praedita. En

MESA
Sitios de recolección de tricomicetos en la Amazonia

Sitio Hábitat Fecha Longitud latitud

1 HW AM010 km 24, Reserva Florestal Adolpho Ducke, Igarapé I, condado 6-10-2000 02º57'S; 59º57'W
de Manaos

2 HW AM010, km 24, Reserva Florestal Adolpho Ducke, Igarapé 10-10-2000 02º34'S; 60º07'W
Barro Branco, condado de Manaus 14-10-2000

3 HW AM010 km 51, km 4 del ramal CIGS (afluente del arroyo Candiru), 14-10-2000 02º45'S; 59º51'W
municipio de Manaos

4 HW AM010, km 11, Reserva Particular de la Asociación Brasil Soka Gakkai 5-10-2000 03º06'S; 59º54'W
Internacional, RPPN, Av. Desembarcador Anísio Jobim, Estrada do Aleixo, condado
de Manaos

5 Bosque da Ciência, Paiol da Cultura, Campus Inpa, Av. André Araújo 2936, condado 10-10-2000 03º06'S; 59º54'W
de Manaos

6 Campus principal del Inpa, Av. André Araújo 2936, Petrópolis, condado de Manaos 16-10-2000 03º06'S; 59º54'W
7 HW BR174 km 134, Camino a Comunidade Castanhal, Igarapé Canoas, 11-10-2000 01°46'S; 60°28'O
municipio Presidente Figueiredo

8 HW AM240 km 12, Cachoeira Santuário, condado de Presidente Figueiredo 11-10-2000 02°03'S; 59°55'O
9 HW AM240 km 20, Pousada Sossego da Pantera, Igarapé da Onça, 11-10-2000 02º02'S; 59º50'W
condado de Presidente Figueiredo

10 HW AM010 km 24, Igarapé Acará, Reserva Florestal Adopho Ducke, condado 6-10-2000 02º57'S; 59º57'W
de Manaos

HW: carretera; BR: Carretera Federal; AM: carretera estatal de Amazonas

 Miembro del Instituto Oswaldo Cruz,Río de Janeiro, vol.98(6), septiembre de 2003
Figura 2:Genistellospora tropicalis. Se extrae todo el talo del intestino posterior
de una larva de Simuliidae que contiene trichosporas y una zigospora (flecha).
Barra de escala = 25 µm
proctodae larvarum Simuliidarum
Etimología: de los trópicos
holotipo: portaobjetos de microscopio BR-8-1, a partir del
cual se hicieron las fotografías B19 y B20 (muestra el talo
con tricosporas adheridas, tricosporas liberadas y
zigosporas) preparado a partir de una larva deSimulium
goeldii Cerqueira & Nunes de Mello (Diptera: Simuliidae)
recolectados el 6-X-2000 de Igarapé I (Sitio 1, Tabla).
paratipo:Simulium ulyssesi(Py-Daniel & Coscarón),S. goeldiiy
Simulium trombetenseLarvas de Hamada, Py-Daniel y Adler
infectadas contropicalisse encontraron en arroyos en los
Sitios 2 y 8 (Tabla). Casi todos los especímenes examinados
estaban infectados conG. tropicalis,la mayoría con
tricosporas y algunos con zigosporas.
Otras cuatro especies deGenistellosporaactualmente
se describen:G. homotálicaLichtwardt 1972,nubila
Lichtwardt 1997,guanacastensisLichtwardt 1997 y
G. tepidariaLichtwardt 1997.G. homotálicaparece tener
una distribución mundial, encontrándose en Estados
Unidos, Inglaterra (Lichtwardt 1986), Chile (Lichtwardt &
Arenas 1996), Costa Rica (Lichtwardt 1997) y Argentina
(Lichtwardt et al. 1999a). Las otras tres especies sólo se
han encontrado en Costa Rica (Lichtwardt 1997). De las
especies descritas anteriormente,G. tepidariaes el más
parecido atropicalis, cuyas tricosporas (21-31 x 9-11 µm)
son más anchas y zigosporas (58-70 x 10-15 µm) son
ligeramente más largas y anchas que las deG. tepidaria.
801
Harpella amazonica,sp.nov. Ríos-
Velásquez, Lichtwardt, Hamada & Alencar
(Figuras 7-9)
Talos estrechos y cortos, de aproximadamente 104-150 µm de
largo por 3-4 µm de diámetro. Base redondeada con anclajes de
menor diámetro que el talo. Tricosporas curvadas hasta casi
enrolladas (33-52 x 3-4 µm), con aproximadamente 4 apéndices muy
finos. Talos que producen muy pocas tricosporas (solo 2 a 3 por talo).
Cigosporas desconocidas. Adherida a la membrana peritrófica de las
larvas de Simuliidae (mosca negra).
Diagnóstico: talos angusti brevesque, ca. 104-150 µm de
largo, 3-4 µm de diámetro, ad basem rotundati, haustoriis in
diametro quam thallis minoribus. Trichosporae (33-52 x 3-4
µm), curvae vel subspirales, 2-3 por talo. Zygosporae
ignotae. Ad membranam peritrophicam larvarum
Simuliidarumaffixi.
Etimología: de la región amazónica.
holotipo: portaobjetos de microscopio BR-7-1, a partir del cual se
tomaron las fotografías A3, A4 y A5 (muestran talo, sujeción y
trichosporas adheridas y liberadas) preparadas a partir de una
larva deSimulium rorotaenseFloch & Abonnenc (Diptera:
Simuliidae) recolectados el 11-X-2000 en Igarapé da Onça (Sitio
9, Tabla).
paratipo:S. goeldiilarvas infectadas conH. amazonica se
encontraron en arroyos en los Sitios 1 y 2 (Tabla). Casi todos los
especímenes examinados estaban infectados conH. amazonica,
pero pocos mostraron tricosporas.
Otras cuatro especies deHarpellaactualmente se describen:
H. melusinaeL. Léger & Duboscq, 1929 se encuentran en
muchas regiones del mundo (Australia, Nueva Zelanda,
Japón, América del Norte, Europa y muchas regiones del
hemisferio norte);H. leptosaMoss & Lichtwardt, 1980
conocido sólo en el noroeste de Montana y Utah, EE. UU.;H.
meridianalis Lichtwardt & Arenas, 1996 encontrados en Chile
y Argentina yH. ticaLichtwardt, 1997 encontrado en Costa
Rica (Lichtwardt 1997), Puerto Rico (White et al. 2000) y
Argentina (Lichtwardt et al. 2000).
H. amazonicatiene una forma similar aH. melusinae, H.
leptosayH. meridianalisestar cerca deH. meridianalis,
pero talos y tricosporas deH. amazonicason más cortos y
estrechos. Las tricosporas son diferentes a las deH.tica,
que son sigmoideos.
Smittium brasileño,sp. nov. Alencar,
Lichtwardt, Ríos-Velásquez & Hamada
(Figuras 10-21)
Los talos maduros a menudo crecen en grandes mechones o
grupos, con ramificaciones verticiladas. Sujeción en forma de
herradura. Tricosporas elipsoidales longelipsoidales (13-)18(-26) x
1,6(-3) µm con un collar muy corto y un apéndice. Cigosporas
bicónicas casi cilíndricas (32-)40(-43) x 4-5 µm con un collar cerca de
un extremo y un solo apéndice. En el intestino posterior de larvas de
Simuliidae (mosca negra).
Diagnóstico: thalli maturi saepe in fasciculos vel caespites
magnos crescentes, in verticillos ramificantes. Haustoria
hippocrepica. Trichosporae longi-ellipsoideae, (13)18(-26) x
1,6(-3) µm, collare brevissimo atque appendiculo unico
praeditae. Zygosporae biconicae, subcylindricae, (32)40 (-43)
x 4-5 µm, collare prope extremum alterum atque
appendiculo unico praeditae. En proctodaeo larvarum
Simuliidarum.
802 Tricomicetos en Amazonas, Brasil • Yamile B Alencar et al.

Figuras 3-6:Genistellospora tropicalis. Fig. 3: tricosporas adheridas. Fig. 4: tricosporas desprendidas. Higos 5, 6: cigosporas. Barras de escala = 25 µm

Higos 7-9: talos esporulados deHarpella amazonicadentro de la membrana peritrófica de una larva de Simuliidae, y una tricospora desprendida con
múltiples apéndices apenas visibles (la flecha apunta a uno). Barra de escala = 25 µm para todas las figuras
 Miembro del Instituto Oswaldo Cruz,Río de Janeiro, vol.98(6), septiembre de 2003 803

Etimología: desde Brasil. De las especies deMiticioactualmente descrito,brasilienseLas

holotipo: portaobjetos de microscopio BR-6-1, a partir del cual se
hicieron las fotografías A00 y A1 (muestran talos ramificados,
con forma de herradura sujeta, trichosporas y zigosporas
liberadas y adheridas) preparadas a partir de una larva deS.
goeldii(Diptera: Simuliidae) recolectada el 10-X-2000 en Igarapé
Barro Branco (Sitio 2, Tabla).
paratipo:Simulium ulyssesi,S. goeldiiyrorotaense larvas
infectadas conbrasiliensese encontraron en arroyos en
los Sitios 1 y 10, Tabla.brasiliensefue muy común en los
especímenes examinados.
tricosporas y la forma de las zigosporas se parecen más a las de
Smittium dipterorum Lichtwardt, 1997, una especie que se
encuentra dentro del intestino posterior de las larvas de
Simuliidae y Chironomidae en Costa Rica (Lichtwardt 1997). Sin
embargo, enS. dipterorumLas zigosporas son más largas que en
S. brasilense.Otra diferencia significativa es la presencia de una
estructura de sujeción en forma de herradura enbrasiliense,
mientrasS. dipterorumLa unión de la cutícula se realiza
mediante una estructura secretada simple. En la región
amazónica,brasiliensefue observado

Higos 10-14:Smittium brasileñode una larva de Simuliidae. Fig. 10: talo inmaduro con célula basal en forma de herradura (flecha) mediante la cual el talo se unía a la
cutícula del intestino posterior. Figs. 11, 12: células basales de talos maduros. Fig 13: parte de un talo denso extraído del intestino posterior. Fig 14: ramificación
verticilada típica de esta especie. Barras de escala = 25 µm
804 Tricomicetos en Amazonas, Brasil • Yamile B Alencar et al.

compartiendo el mismo intestino de Simuliidae conHarpellay proctodaeo larvarum Orthocladiinarum (Chironomidarum).

Genistellospora.
Stachylina paucispora,sp. nov. Lichtwardt
(Figuras 22 y 23)
Talo fusiforme ~70-85 x 6-7 µm. Tricosporas elipsoidales
largas, de 29-40 x 6-8 µm con un solo apéndice y sin collar.
Dos de los talos se están conjugando (esto es muy poco
común en Stachylina). Una o dos tricosporas por talo. En el
intestino posterior de Orthocladiinae.
Diagnóstico: thali fusiformes, ~70-85 x 6-7 µm. Trichosporae
longi-ellipsoideae, 29-40 x 6-8 µm, 1-2 por talio. En
Etimología: Latín paucus = pocos, por las pocas esporas
producidas por talo.
holotipo: portaobjetos de microscopio BR-9-1, a partir del cual se
hicieron fotografías B11-B12 (muestran talos y tricosporas)
preparadas a partir de una larva de (Orthocladiinae, cricotopo)
(Diptera: Chironomidae) recolectada el 10-X-2000 en una zanja
de concreto con agua corriente cerca de Paiol da Cultura, Inpa
(Sitio 5, Tabla). Esta larva también tenía un no esporuladoMiticio
en su intestino posterior.
Dos de los talos parecían estar conjugados (Figs. 22,
23), lo cual es muy poco común enestaquilina.

Higos 15-21:Smittium brasileño. Fig. 15: ramitas esporulantes. Higos 16, 17: tricosporas liberadas. Figs. 18, 19: zigosporas, una de las cuales muestra un
único apéndice (flecha) que sale de un pequeño collar. Figs. 20, 21: tricosporas producidas por talos en un cultivo axénico del hongo. Barras de escala =
25 µm
 Miembro del Instituto Oswaldo Cruz,Río de Janeiro, vol.98(6), septiembre de 2003
ESPECIES CON NOMBRES PUBLICADOS
Leidyomyces attenuatus(Leidy) Lichtwardt, Blanco,
Cafaro y Misra, 1999
(Figuras 22 y 23)
Leidyomyces attenuatus(Eccrinales) se encuentra
prácticamente en toda la distribución de Passalidae (Coleoptera)
en las Américas (Lichtwardt et al. 1999b). El hongo fue
nombrado por Leidy (1849b) comoEnterobryus attenuatus, que
descubrió en escarabajos pasálidos en el este de Estados
Unidos. Lichtwardt (1957) proporcionó una descripción más
completa del hongo con el nombre original de Leidy.
Posteriormente, lo que parece ser la misma especie morfológica,
ahora rebautizadaL. attenuatus, se ha encontrado en algunas
islas del Caribe, América Central y América del Sur hasta el sur
de São Paulo, Brasil. Las colecciones originales en Brasil incluían
cuatro regiones del Amazonas, una de las cuales era Manaos
(Lichtwardt et al. 1999b).
talos deL. attenuatusOcurre en la parte anterior del intestino
posterior pasalido largo. Los talos más anteriores comúnmente se
agrupan en grupos de talos no ramificados cuyos puntos de
referencia individuales están fusionados en un complejo de puntos
de referencia (Mayfield y Lichtwardt 1980). Esta característica se
ilustra en el sitio web. La variedad de huéspedes incluye muchos
géneros y especies de Passalidae. El hecho de que tenga un rango de
huéspedes y una distribución geográfica tan amplios sugiere queL.
attenuatusevolucionó en Passalidae en el momento de sus inicios.
Higos 22, 23:Stachylina paucisporade una larva de Chironomidae. Talos maduros dentro de la membrana peritrófica, cada uno de los cuales produce una o dos
tricosporas. Dos talos esporulados que parecen estar conjugados; la flecha apunta a un apéndice dentro de la célula generativa. Barras de escala = 25 µm
805
radiaciones. En la Reserva Ducke (Sitio 1) recolectamos el 6-
X-2000 varios ejemplares del escarabajo grande,Pasalus convexo
Dalman, 1814, a partir de troncos parcialmente podridos. Sus
entrañas contenían ambosL. attenuatusy un segundo hongo del
intestino posterior,Passalomyces compressus, descrito abajo.
Passalomyces compressus(Thaxter) Lichtwardt, Blanco,
Cafaro y Misra, 1999
(Figuras 24, 25)
Este inusual Eccrinales en el intestino posterior de
Passalidae se ha encontrado sólo en regiones tropicales de
América. primer nombreEnterobryus compressuspor Thaxter
(1920) a partir de una especie de pasálido recolectada en la
República Dominicana, ahora se ha encontrado en Costa Rica,
Panamá y Brasil (Macapá y Belém) y fue rebautizada por
Lichtwardt et al. (1999b). Los talos no ramificados en la madurez
pueden sobresalir del ano y algunos de hecho están adheridos a
las placas anales del escarabajo. Las esporangiosporas son
aplanadas y de forma alantoidea, y emergen del costado del
esporangio. especímenes deP. compressusvino de la misma
colección passalid queL. attenuatus, arriba.
Smittium acicularLichtwardt, 1990
(Figuras 26-28)
Smittium acicularfue descrito en Lichtwardt y
Williams (1990) a partir de colecciones deAustrosimulium
mirabileMackeras & Mackeras ySimulium clathrinum
806 Tricomicetos en Amazonas, Brasil • Yamile B Alencar et al.
Mackeras y Mackeras (Simuliidae) en la zona tropical de Queensland,
Australia. En Amazonas encontramos lo que parece ser la misma especie
en larvas deSimulium trombetenseen los Sitios 7 y 8 recolectados el 11-
X-2000. La descripción original de este Harpellales indicaba que los talos
tenían entre 150 y 350 µm de largo, eran aciculares, escasamente
ramificados o no ramificados y ahusados en la base.
Figs. 24, 25: puntas esporuladas de talos no ramificados dePassalomyces
compressus(Eccrinales) que sobresalían del ano de un escarabajo
Passalidae y consistían en esporangios aplanados, cada uno con una
esporangiospora. Barras de escala = 25 µm
Higos 26-28:Smittium acicularen el intestino posterior de una larva de Simuliidae. Fig. 26: talo pequeño, esencialmente no ramificado, con una base
cónica (flecha). Fig. 27: tricospora liberada. Fig. 28: talo con tricosporas adheridas y desprendidas. Barras de escala = 25 µm
con tricosporas largas fusiformes-elipsoidales de 28-30 x 3,4 µm.
Nuestros especímenes tenían talos no ramificados, de
aproximadamente 200 µm de largo y ahusados en la base (Fig.
26), con tricosporas de ~30-33 x 3-3,5 µm, con un collar muy
corto. Aunque los dos sitios están muy separados, los hongos
parecen ser conespecíficos.
Smittium culisetaeLichtwardt, 1964
(Figuras 29-32)
Smittium culisetaeparece tener una distribución mundial. Se
ha informado en Japón, Australia, Nueva Zelanda, Hawaii,
Estados Unidos continental, Francia, Argentina, Costa Rica y
Brasil (Lichtwardt 1986, 1997, Lichtwardt et al. 1999a, Pereira et
al. 2000). El huésped más común son las larvas de mosquito
(Culicidae), pero este Harpellales tiene una gama de huéspedes
inusualmente amplia que incluye Simuliidae, Chironomidae,
Ceratopogonidae y Tipulidae; en Australia se encontró una vez
en ninfas de Ephemeroptera (Lichtwardt y Williams 1990). La
especie se identifica fácilmente por sus tricosporas
relativamente pequeñas [(11)16(-30) x (3-)4(-7) µm] con un ligero
bulto debajo de la mitad (Figs. 31, 32) y un collar muy corto. y
talos con ramificación verticilada.
Culturas deS. culisetaede Amazonas fueron aislados
deCulexsp. (Culicidae) colectadas el 5-X-2000 en el Centro
Ecológico (Sitio 4).
ESPECIES ILUSTRADAS Y DESCRITAS,
PERO NO NOMBRADO
Enterobryussp.
(Figuras 33-35)
Los intestinos posteriores de muchas especies de milpiés
(Diplopoda) en todo el mundo alberganEnterobryus (Eccrinales)
(Lichtwardt 1986, e inédito), el primer género de Trichomycetes
en ser nombrado (Leidy 1849a). Identificar o proporcionar
nuevos nombres para especies de Enterobryuspuede requerir
una gran cantidad de especímenes hospedadores con diferentes
etapas de desarrollo y mucho estudio, debido a la variabilidad
intraespecífica exhibida por la mayoría de las especies de este
género (Lichtwardt 1986). informamos aquí
 Miembro del Instituto Oswaldo Cruz,Río de Janeiro, vol.98(6), septiembre de 2003 807

una especie deEnterobryusprobablemente sea nuevo, que fue Harpellasp.

encontrado en un pequeño milpiés espirobólido el 16-X-2000 en (Figura 36)
el campus principal del Inpa (Sitio 6). La característica que hace
en una larva deSimul ium per f lavumRoubaud (Simuliidae)
que este ecrínido sea inusual es la presencia de anclajes
recolectó 14-X-2000 en Igarapé do Km 4/ CIGS (Sitio 3)
extremadamente largos en los talos maduros (Figs. 33, 34). Los
encontramos una especie deHarpellaPuede que sea nuevo, pero
anclajes en Eccrinales unen los talos a la cutícula del intestino
no tiene nombre en este momento. Tenía talos muy largos, de
posterior y se extruyen a través de los poros de la pared en la
hasta 280-344 µm con un soporte redondeado de menor
base de los talos (Mayfield y Lichtwardt 1980). En algunas
diámetro que el talo. Las tricosporas se curvaron hasta
especies, como ésta, la sustancia fijadora puede continuar
enrollarse, (46-)50(-60) x 3-6 µm. Estuvieron presentes alrededor
extruyéndose durante el crecimiento y maduración del talo. No
de 12 tricosporas por tallo. La longitud de los talos y la estrechez
encontramos un número suficiente de talos esporulados para
de las tricosporas no coinciden con las de ninguna otra especie
permitir una descripción adecuada de esteEnterobryus.
descrita.

Higos 29-32: cultivo axénico deSmittium culisetaeaislado de una larva de mosquito. Figs. 29, 30: ramas esporuladas con un patrón de ramificación
verticilada. Fig. 31: tricosporas adheridas y sueltas. Fig. 32: tricosporas desprendidas que muestran una variación de tamaño típica de esta especie. Barras
de escala = 25 µm; para la Fig. 32 ver barra de la Fig. 31
808 Tricomicetos en Amazonas, Brasil • Yamile B Alencar et al.

Higos 33-35: talos no ramificados deEnterobryussp. (Eccrinales) que crece en el

intestino posterior de un milpiés (Diplopoda), dos de los cuales muestran
fijaciones secretadas extremadamente largas y la punta de un talo produce
esporangiosporas uninucleadas. Barras de escala = 25 µm

estaquilinasp.
(Figuras 37, 38)

Esta especie no descrita estaba adherida a la membrana

peritrófica de uncorinoneurasp. (Chironomidae: Orthocladiinae)
larva recolectada el 11-X-00 de Igarapé Canoas (Sitio 7). Los talos
esporulados medían aproximadamente 110 x 5,5 µm con una o
dos tricosporas elipsoidales largas que medían
aproximadamente 32 x 5 µm. Los especímenes eran muy pocos
para proporcionar una buena descripción de la especie, pero las
dimensiones de las tricosporas y el pequeño número producido
por talo sugieren que la especie es nueva.
DISCUSIÓN
Simuliidae alberga siete géneros de Harpellales, tres de
los cuales informamos aquí con nuevas especies:G.
tropicalis, H. amazonica,ybrasiliense. Otro hongo de
Simuliidae, Simuliomyces microsporus,se ha encontrado en
cuatro continentes, incluidos los países de Costa Rica,
Argentina y Chile (Lichtwardt 1986, 1997, Lichtwardt &
Williams 1990, Lichtwardt & Arenas 1996, Lichtwardt et al.
1999a), pero aún no se ha registrado en Brasil.Pennellaes un
género relativamente común en Simuliidae en EE. UU. y
Canadá, pero solo se han encontrado dos especies más al
sur, en Costa Rica:P. simulii
MC Williams y Lichtw. ymontanaLichtw. También se sabe que
esta última especie se encuentra en el noroeste de Argentina
(Lichtwardt et al., 2000). Tales distribuciones sugieren que
Fig. 36: un solo talo deHarpellasp., como se ve dentro de la membrana
peritrófica de una larva de Simuliidae, produciendo numerosas
trichosporas curvas en diversas etapas de desarrollo (compuesto de dos
fotomicrografías). Barra de escala = 25 µm
Hay otros géneros y casi con seguridad nuevas especies de
Trichomycetes que viven en Simuliidae y que aún no se han
descubierto en Brasil.
Chironomidae también son huéspedes frecuentes de
Harpellales, con seis géneros registrados que habitan en sus
entrañas. Son anfitriones de la mayoría de las especies conocidas de
estaquilina(23 de 26) y Miticio(49 de 56), aunque seisMiticioespecies
se encuentran tanto en Chironomidae como en Simuliidae. En
nuestros estudios destacamos Trichomycetes en Simuliidae y solo
describimos una nueva especie en Chironomidae., Stachylina
paucispora. Sin lugar a dudas, la región amazónica contiene
numerosos Chironomidae que resultarán ser anfitriones de
Harpellales cuando se busquen especímenes adicionales.
Ninguna de las nuevas especies mencionadas en este artículo se
ha encontrado en Costa Rica, la única región tropical de América
donde se han realizado estudios intensivos sobre Harpellales.
 Miembro del Instituto Oswaldo Cruz,Río de Janeiro, vol.98(6), septiembre de 2003
Figs. 37, 38: talos no ramificados deestaquilinasp. dentro de la membrana peritrófica de un minutocorinoneurasp. (Chironomidae) larva; un talo ha
producido una sola tricospora (flecha). Barras de escala = 25 µm
(Lichtwardt 1994, 1997).S. acicularde Amazonas parece
ser la misma especie descrita originalmente en la zona
tropical de Queensland, Australia. Una distribución tan
disjunta sugiere queS. acicularTambién puede existir en
otras regiones del mundo.
De especial interés es la biogeografía deHarpella.
H. melusinaese conoce en todas las áreas del hemisferio norte
donde se han recolectado y disecado Simuliidae, así como en
Australia y Nueva Zelanda, y a menudo se presenta en un alto
porcentaje de larvas en casi todas las poblaciones. Antes del
estudio actual, se habían realizado investigaciones sobre
tricomicetos en relativamente pocas regiones de América, al sur
de los EE. UU. Teniendo esto en cuenta, se puede decir queH.
melusinaeAún no se ha encontrado en América Central o del
Sur. Bastante,H. meridianalis es la especie predominante y muy
común de Simuliidae en el sur de Chile y Argentina (Lichtwardt &
Arenas 1996, Lichtwardt et al. 1999a, 2000).H. tica, que
generalmente parece preferir las larvas de Simuliidae que
habitan en aguas de arroyos más cálidas, se encontró en más
del 95% de las larvas de Simuliidae en Costa Rica (en arroyos de
temperaturas tan frías como 11-17,5°C pero principalmente
entre 19,5-28°C) y posteriormente se encontró en aguas cálidas.
aguas (17-24,5°C) en provincias del noroeste de Argentina
(Lichtwardt et al. 1999a) y Puerto Rico (22-25°C) (White et al.
2000). En la región amazónica central de Brasil, las temperaturas
de los arroyos en el bosque tienden a ser constantes, alrededor
de 24°C durante todo el año (Hamada y Adler 2001).
Los factores que determinan si las larvas de dípteros están
infectadas o no con especies particulares de Harpellales pueden
atribuirse a muchos aspectos de sus hábitats acuáticos, tales como
809
como temperatura, materia orgánica, pH y minerales disueltos, y sin
duda también con la biogeografía histórica y la especificidad del
huésped, pero estos aspectos ecológicos que relacionan a los hongos
simbiontes con sus huéspedes apenas están comenzando a
abordarse. White et al. han proporcionado un resumen de los
Trichomicetos tropicales registrados en la literatura. (2000).
EXPRESIONES DE GRATITUD
A la Fundación Nacional de Ciencias PEET, subvención
DEB-9521811 e Inpa (PPI 1-3070) para apoyo parcial a R
Lichtwardt. Al Dr. Claudio RF Vasconcelos y al Dr. José W Morais
por las identificaciones de pasálidos y Diplopoda,
respectivamente; al MSc Arlindo Serpa Filho por las
identificaciones de quironómidos y a Jeferson Oliveira da Silva
por el apoyo técnico. A la Dra. Patricia M Eckel por traducir los
diagnósticos al latín. Dayse Queiróz hizo el dibujo del mapa.
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