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Parasitología veterinaria 188 (2012) 325–329

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Parasitología Veterinaria
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Parálisis aparente por garrapatas por Rhipicephalus sanguineus (Acari: Ixodidae) en

perros
Domenico Otrantoa, , Filipe Dantas­Torres a,b, Viviana Domenica Taralloa,
Rafael Antonio do Nascimento Ramos a, Dorothee Stanneckc, Gad Banethd,
Donato de Caprari es un
a Dipartimento di Sanità Pubblica e Zootecnia, Università degli Studi di Bari, Valenzano, BA, Italia
b Departamento de Inmunología, Centro de Pesquisas Aggeu Magalhães, Recife, Pernambuco, Brasil

C
Bayer Animal Health GmbH, Leverkusen, Alemania d Facultad de
Medicina Veterinaria, Universidad Hebrea, Rehovot, Israel

información del artículo abstracto

Historia del artículo:

Ciertas especies de garrapatas, incluida Ixodes holocyclus, pueden inocular neurotoxinas que inducen una parálisis
Recibido el 5 de enero de 2012
flácida ascendente rápida en los animales. Rhipicephalus sanguineus, la garrapata más extendida entre los perros, es
Recibido en forma revisada el 30 de marzo de 2012
reconocida como vector de varios patógenos que causan enfermedades en perros y humanos. Un solo informe sugiere
Aceptado el 1 de abril de 2012
su papel como causa de parálisis en perros. Este estudio presenta la historia clínica de 14 perros jóvenes fuertemente
infestados por R. sanguineus (intensidad de la infestación, 63–328) en un área endémica del sur de Italia. Durante
Palabras clave:
Rhipicephalus sanguineus
mayo a junio de 2011, los perros presentaron en el examen clínico signos neurológicos de diferentes grados (p. ej.,
parálisis de garrapatas ataxia de las extremidades traseras, letargo generalizado y dificultad en los movimientos). Todos los animales fueron
Perros tratados con acaricidas y eliminación manual de garrapatas, pero diez de ellos murieron en un día, presentando signos
neurológicos. Los otros 4 perros se recuperaron en 3 días con tratamiento acaricida y de apoyo. Doce perros dieron
positivo en el frotis de sangre para Hepatozoon canis con alta parasitemia, dos también para Babesia vogeli y dos
fueron negativos para hemoparásitos. Las alteraciones hematológicas más frecuentemente registradas fueron
trombocitopenia de bajo grado, hipoalbuminemia y pancitopenia. Se excluyeron otras causas de enfermedades
neurológicas en perros y el diagnóstico de parálisis por garrapatas causada por R. san­guineus se confirmó (ex
juvantibus) mediante la recuperación temprana y completa de 4 perros después del tratamiento acaricida y la eliminación
de las garrapatas.

© 2012 Elsevier BV Todos los derechos reservados.

1. Introducción y ecológicos, esta especie de garrapata tiene una distribución cosmopolita

Junto con las pulgas, los flebotomos y los mosquitos, las garrapatas
(Acari: Ixodidae) son los ectoparásitos más importantes que infestan a los
perros a nivel mundial y son reconocidos como vectores eficientes de muchos
patógenos. Rhipicephalus sanguineus, comúnmente conocida como “garrapata
marrón del perro” o “garrapata de las perreras”, es la garrapata que infesta a
los perros más extendida. También por su adaptabilidad para sobrevivir bajo
diversas condiciones climáticas.
Autor correspondiente. Tel.: +39 080 4679839; fax: +39 080 4679839.
Dirección de correo electrónico: d.otranto@veterinaria.uniba.it (D. Otranto).
en regiones tropicales, subtropicales e incluso templadas (Dantas­Torres,
2008). Su importancia médica y veterinaria depende principalmente de su
papel como vector de patógenos caninos (p. ej., Ehrlichia canis, Babesia
vogeli y Hepatozoon canis) y humanos (p. ej., Rickettsia conorii y Rickettsia
rickettsii).
Ciertas especies de garrapatas (p. ej., Ixodes holocyclus) pueden inocular
neurotoxinas (secretadas por sus glándulas salivales durante la alimentación
sanguínea) que inducen una parálisis fláccida rápida y ascendente en los
animales. Estas neurotoxinas pueden interferir con la liberación de acetilcolina
en la unión neuromuscular, produciendo un bloqueo neuromuscular (Edlow y
McGillicuddy, 2008).

0304­4017/$ – ver portada © 2012 Elsevier BV Todos los derechos reservados. http://dx.doi.org/10.1016/
j.vetpar.2012.04.005
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326 D. Otranto et al. / Parasitología veterinaria 188 (2012) 325–329

Se han reportado casos de parálisis por garrapatas ixódidas en
varias especies animales, incluidas las serpientes (Hanson et al.,
2007), aves (Luttrell et al., 1996), ganado (Doube y Kemp,
1975), gatos (Holland, 2008) y humanos (Yeruham et al.,
2000). La toxicosis por garrapatas se ha asociado con al menos 60
especies de garrapatas en todo el mundo, incluidas Dermacentor ander­
soni y Dermacentor variabilis en América del Norte (Edlow
y McGillicuddy, 2008), I. holocyclus en Australia (Atwell
et al., 2001; Beveridge y otros, 2004; Adamantos et al., 2005)
e Ixodes redikorzevi en el Medio Oriente (Yeruham et al.,
2000).
Ixodes cornuatus e I. holocyclus son reconocidos como los
Especies de garrapatas que causan parálisis con mayor frecuencia en perros en
sureste de Australia (Jackson et al., 2007) y se evaluó una encuesta
prospectiva sobre 577 perros afectados por parálisis por garrapatas.
que alrededor del 5% de ellos tuvieron un desenlace fatal (Atwell et al.,
2001). El desarrollo de una vacuna (Masina y Broady,
1999) ha sido defendido para la prevención de la parálisis por garrapatas, como
alternativa válida al tratamiento con antisuero canino. En efecto,
mientras que el antisuero policlonal en perros representa el óptimo
opción curativa para la parálisis por garrapatas (Edlow y McGillicuddy,
2008), presenta importantes limitaciones ligadas a los elevados costes
y a su eficacia en las primeras etapas de la enfermedad. A pesar de
de la amplia distribución de R. sanguineus, el papel de este
Las especies de garrapatas como causa de parálisis en perros siguen siendo anecdóticas.
(Walker et al., 2000) y se registraron casos de parálisis por garrapatas en perros.
descrito sólo en un único informe de Venezuela (Viloria,
1954).
Este artículo presenta la historia clínica de 14 jóvenes
perros fuertemente infestados por R. sanguineus en el sur de Italia,
los cuales se presentaron con signos neurológicos de diferente
grados. Diez perros murieron en un día debido a su grave
condiciones clínicas, mientras que cuatro sobrevivieron. Otras causas de
Se excluyeron enfermedades neurológicas en perros y se confirmó el
diagnóstico de parálisis por garrapatas por R. sanguineus (ex
juvantibus) mediante la recuperación temprana y completa de 4 perros
después del tratamiento acaricida y eliminación de garrapatas.
2. Materiales y métodos
De mayo a junio de 2011 se remitieron 14 perros
al hospital universitario de la Facultad de Veterinaria
Medicina (Universidad de Bari, Italia) con trastornos neurológicos (Tabla
1). Los perros eran de raza mestiza, diferentes
sexo, entre 5 y 6 meses de edad, y vivía en un refugio de animales privado
en Putignano (provincia de Bari, región de Apulia,
Italia). Todos los perros fueron previamente desparasitados utilizando una
combinación de febantel/pirantel/praziquantel (Drontal plus®;
Bayer AG, Alemania) y vacunados con dos dosis de un
vacuna tetravalente (Duramune® DAPPI + LC; Fort Dodge
Animal Health, Italia) con un intervalo de 2 semanas. Al ingreso, ninguno
de ellos tenía antecedentes de tratamiento con
Se registraron posibles infestaciones por acaricidas y altas garrapatas.
(Figura 1). Los animales fueron evaluados por la presencia de
garrapatas contando con el pulgar las regiones anatómicas del cuerpo
(es decir, cabeza, orejas, pecho, cuello, tórax, abdomen, frente y
extremidades posteriores, zonas interdigitales, axilas, cola e inguinal
área). La presencia de garrapatas y su etapa de desarrollo.
fueron registrados mediante el uso de procedimientos descritos previamente
(Otranto et al., 2005). El propietario informó haber eliminado

tabla 1
Sexo, edad (en meses), fecha de aparición de los signos clínicos, descripción de los signos clínicos, anomalías de laboratorio y evolución de la enfermedad en 14 perros con sospecha de
toxicosis por garrapatas.

sexo con perros Edad Inicio de los síntomas Signos clínicos Anomalías de laboratorio

perros que murieron

1a F 5.5 27/05 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía, anemia­neutrofilia­PLT baja
dificultad respiratoria
2M 6.5 26/05 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía, PLT bajo en anemia
dificultad respiratoria
3a,b F 5.5 14/06 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía, anemia­neutrofilia­PLT bajo­hipoAlb
deshidratación, hipotermia
4b F 7.5 14/06 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía, anemia­neutrofilia­baja
deshidratación, hipotermia PLT­hipoAlb­gammapatía
5b F 7 11/07 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía, pancitopenia
deshidratación, hipotermia
6a, bM 4.5 17/06 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía, pancitopenia­HypoAlb
deshidratación, hipotermia
7 F 6.5 26/05 caquexia, debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, anemia­neutrofilia
cuadriplejía,
8bM _ 6.5 27/05 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía, PLT bajo en anemia
deshidratación, hipotermia, dificultad respiratoria
9M 10 4,5 11/07 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía anemia
F 6,5 24/06 debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras, cuadriplejía anemia
Perros que sobrevivieron
11M 5 12/05 pata trasera hinchada y dolorosa, debilidad, extremidad trasera, anemia­neutrofilia­eosinofilia­hipoAlb
falta de coordinación (paraparesia)
12 F 7 3/06 pata trasera hinchada y dolorosa, debilidad, extremidad trasera PLT bajo en neutrofilia
falta de coordinación (paraparesia)
13 F 6.5 24/06 caquexia, debilidad, extremidades traseras, falta de coordinación
(paraparesia)
14M 5 24/06 caquexia, debilidad, falta de coordinación de las extremidades traseras anemia­neutrofilia
(paraparesia)

a El propietario informó haber eliminado muchas garrapatas el día anterior a la presentación.

b
Perros a los que se les realizó análisis de química sérica y perfil de coagulación.
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D. Otranto et al. / Parasitología veterinaria 188 (2012) 325–329
Fig. 1. Perro núm. 3 masivamente infestados por Rhicephalus sanguineus.
“muchas garrapatas” (no cuantificables) de tres perros (núms. 1, 3 y 6) un
día antes de la presentación de los signos clínicos (Tabla 1). En el examen
clínico, se eliminaron garrapatas adicionales de los perros, que fueron
tratados con una formulación de aplicación puntual de Fipronil 10%/(S)­
Metopreno 9% (Frontline Combo®, Merial SAS, Francia) . Las garrapatas
recolectadas se almacenaron en viales individuales y luego se identificaron
a nivel de especie utilizando claves morfológicas (Walker et al., 2000).
En el momento de la presentación, se registraron uno o más signos
neurológicos de parálisis (p. ej., debilidad de las extremidades posteriores,
incapacidad para pararse y caminar, cuadriplejía, hipotermia, respiración
lenta y dificultosa con esfuerzo espiratorio). En el examen neurológico se
encontraron reflejos espinales reducidos o ausentes en las cuatro
extremidades con sensación de dolor normal. Se obtuvo un hemograma
completo (CBC) utilizando un contador celular automatizado (Abbott Cell­
Dyn 3700) y las proteínas séricas se determinaron mediante electroforesis
en gel de agarosa. Se registraron los siguientes parámetros hematológicos
y bioquímicos séricos: concentración de hemoglobina (Hb), hematocrito
(Hct), glóbulos rojos nucleados (nRBC), glóbulos blancos (WBC),
recuento de plaquetas (PLT), proteína sérica total ( TP), albúmina y
­globulina. Los rangos de referencia hematológicos se determinaron
previamente (Feldman et al., 2000; de Caprariis et al., 2011). Se
prepararon y tiñeron frotis de sangre y capa leucocitaria utilizando MGG
Quick Stain (Bio Optica Spa, Italia) y los frotis teñidos se examinaron bajo
microscopía óptica para detectar la presencia de inclusiones intracelulares
(o formas libres) de patógenos comunes transmitidos por garrapatas
(Otranto et al. , 2010). Específicamente, se examinaron frotis de sangre y
de capa leucocitaria para detectar Anaplasma platys, E. canis, Babesia
spp. e inclusiones de H. canis. Cada frotis se examinó durante 10 minutos
con un objetivo de inmersión en aceite de 100x. La terapia de apoyo
prescrita a perros deshidratados y/o hipotérmicos (núms. 3 a 8) incluyó
rehidratación con solución de Ringer lactato con adición de dextrosa
(2,5%). Se administró por vía intravenosa un tratamiento antibiótico
profiláctico con amoxicilina (a 20 mg/kg cada 12 h) durante 24 h, para
prevenir la neumonía por aspiración en perros con dificultad respiratoria
(n.° 1, 7 y 8).
327
Fig. 2. Frotis leucocitario teñido con Giemsa con alta parasitemia de gamontones de forma
elipsoidal de Hepatozoon canis en el citoplasma de leucocitos.
Barra de escala = 10 m.
3. Resultados
De 14 animales, 10 (núms. 1 a 10) murieron dentro de las 24 h
posteriores a la presentación, mientras que cuatro (núms. 11 a 14) se
recuperaron, dentro de los tres días, después del tratamiento con una
formulación de aplicación puntual de Fipronil al 10%/( S)­Metopreno 9%
y no se registraron signos neurológicos clínicos durante el seguimiento de
seis meses. Al inicio de su presentación, todos los animales mostraron
descoordinación de las extremidades traseras, debilidad generalizada y
dificultad en los movimientos. Estos signos clínicos evolucionaron
rápidamente (en 12 a 24 h) hasta incapacidad para ponerse de pie y
caminar, cuadriplejía, hipotermia y respiración lenta y dificultosa con
salida fatal en diez animales (núms. 1 a 10). El dueño de los perros se
negó a realizar la necropsia.
Todos los perros estaban masivamente infestados por garrapatas
(intensidad de la infestación, 63–328), todas identificadas morfológicamente
como R. sanguineus. Diez animales dieron positivo mediante frotis de
sangre para H. canis con una parasitemia alta (es decir, números 1 a 8 y
11 a 12; Fig. 2) y dos de ellos (números 1 y 2) también para B. vogeli. De
los cuatro perros restantes, dos resultaron negativos para estos
hemoparásitos (nº 12 y 13), y en dos perros (nº 9 y 10) no se procesaron
muestras hematológicas. Un ensayo comercial ( kit de prueba SNAP®
4DX de Idexx Laboratories) no detectó anticuerpos contra E. canis,
Anaplasma phagocytophilum/A. platys, Borrelia burgdorferi y Dirofilaria
immitis, en todos los animales probados.
La anemia no regenerativa y la neutrofilia fueron las principales
alteraciones hematológicas detectadas en todos los perros. Se detectó
trombocitopenia de bajo grado en seis perros (núms. 1 a 6 y 8) e
hipoalbuminemia (núms. 3, 4, 6 y 11) en cuatro perros; dos perros eran
pancitopénicos (nº 5 y 6) y sólo un perro mostró gammapatía policlonal
(nº 4). Además, se realizó un análisis de bioquímica sérica que incluía
un perfil de coagulación en cuatro perros (Tabla 1) y los parámetros
estaban dentro de los rangos de referencia normales (los niveles de
colinesterasa no se redujeron) con la exclusión de un aumento en las
actividades de la creatina fosfoquinasa probablemente debido a una
decúbito prolongado.
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328 D. Otranto et al. / Parasitología veterinaria 188 (2012) 325–329
4. Discusión
Las alteraciones neurológicas de los perros examinados aquí se
asociaron con la fuerte infestación de R. sanguineus, probablemente
como efecto de las neurotoxinas inoculadas por las garrapatas mientras
se alimentaban de ellas. Todos los perros examinados fueron
presentados en un período de tiempo limitado (mayo­junio de 2011),
cuando el número de garrapatas en el huésped generalmente aumenta
de manera constante en el área geográfica de donde procedían los
animales ( Lorusso et al., 2010). De hecho, mayo y junio son los meses
en los que las garrapatas R. sanguineus son muy activas y muchas
hembras hinchadas se alimentan de animales (Dantas­Torres y Otranto,
2011). La recuperación de 4 de los 14 perros después de la eliminación
de las garrapatas y el tratamiento acaricida sin ninguna otra terapia
sintomática específica (por ejemplo, antisuero policlonal), respalda aún
más el diagnóstico (ex juvantibus) de toxicosis por garrapatas y también
indica que diez animales probablemente Probablemente fallecieron
porque fueron presentados demasiado tarde para recibir atención
médica, en un estado avanzado de disfunción neuromuscular.
Los signos neurológicos observados (es decir, falta de coordinación de
las extremidades, debilidad generalizada, dificultad en los movimientos
que evoluciona rápidamente a incapacidad para pararse y caminar,
cuadriplejía, respiración lenta y dificultosa con esfuerzo espiratorio)
fueron similares a los registrados en casos de parálisis por garrapatas
causada por I. .cornuatus y I. holocyclus. El principal diagnóstico
diferencial para la presentación clínica encontrada en los perros
afectados incluye otras causas potenciales de enfermedades difusas de
las neuronas motoras inferiores en perros, como el botulismo, la
polineuropatía idiopática aguda y el envenenamiento por serpientes
(Malik y Farrow, 1991) . Brevemente, el botulismo puede ocurrir
simultáneamente en perros después de la ingestión de alimentos en
descomposición o carroña (lo que no es el caso de los perros descritos
aquí, que fueron alimentados exclusivamente con alimentos comerciales)
y se caracteriza clínicamente por dificultades en la prensión del alimento
y tragar con babeo de saliva y regurgitación (Shelton, 2002). Se ha
descrito polineuropatía idiopática aguda en perros expuestos a saliva de
mapache o en animales con antecedentes de enfermedad sistémica
previa con hiperestesia y atrofia muscular neurogénica que dura más
de cinco a siete días (Malik y Farrow, 1991) . En las condiciones de
parálisis neuromuscular mencionadas anteriormente, el patrón respiratorio
es rápido y superficial, mientras que en nuestros casos fue lento y se
caracterizó por un esfuerzo espiratorio, similar al registrado en la parálisis
por garrapatas (Holland, 2008) . Por lo tanto, los signos neurológicos
aquí descritos difieren de otras causas potenciales comunes de
enfermedades de las neuronas motoras inferiores, parecidas a las de la
parálisis por garrapatas.
Sin duda, la positividad a H. canis registrada en 10 de los 12 perros
a los que se les realizó el examen hematológico, concuerda con el alto
nivel de infestación por garrapatas registrado y la endemicidad de H.
canis en la región de origen de los perros. (Otranto et al., 2011; Dantas­
Torres et al., 2012). Lo más importante es que todos los animales
positivos para H. canis presentaron varios gamonts de H. canis en cada
campo microscópico en la citología del frotis de sangre (Fig. 2).
Esto indica un alto nivel de presión de garrapatas sobre los perros y el
entorno en el que vivían. Curiosamente, se han inducido signos similares
a la parálisis en un perro inoculado con extractos de huevo de R.
sanguineus (Mans et al., 2004). Esto podría sugerir que la ingestión de
garrapatas, el principal modo de transmisión de H. canis, también
debería considerarse como una posible forma de
adquirir toxinas de garrapatas. No obstante, la relación entre las toxinas
del huevo (ixovotoxinas) y las toxinas de la parálisis necesita más
investigación, ya que las garrapatas que poseen toxinas del huevo no
necesariamente inducen parálisis durante la alimentación sanguínea
(Mans et al., 2004).
A diferencia de la infección por H. americanum, que puede causar
dolor muscular, atrofia muscular, marcha rígida generalizada y paresia
de las extremidades posteriores (Macintire et al., 1997), generalmente
se informan alteraciones no neuromusculares en perros infectados por
H. canis. De hecho, H. canis a menudo causa infecciones crónicas con
alteraciones clínicas leves o nulas en su huésped (Baneth et al., 2003).
Una carga elevada de H. canis puede inducir signos clínicos como
letargo, fiebre, anorexia, pérdida de peso, linfadenomegalia y anemia
(Baneth et al., 1995; Baneth y Weigler, 1997). En consecuencia, las
anomalías hematológicas aquí registradas, que pueden haber sido
causadas por una infección por H. canis, incluyen leucocitosis, linfocitosis,
neutrofilia, eosinofilia, monocitosis y trombocitopenia. Estas anomalías
se encuentran comúnmente en perros jóvenes infectados con H. canis
(deCaprariis et al., 2011; Otranto et al., 2011).
Aunque R. sanguineus sólo ha sido implicado en un caso de parálisis
por garrapatas en un perro (Viloria, 1954), nuestros hallazgos pueden
sugerir una virulencia de toxicosis potencialmente mayor en las
poblaciones de garrapatas que circulan en el sur de Italia. Existe
evidencia que indica que la producción de toxinas paralizantes está
asociada a la aparición de Wolbachia spp. simbiontes en especies de
garrapatas originarias de varias regiones (Harwood y James, 1979). Este
hallazgo concuerda con la evidencia de variantes geográficas de R.
sanguineus en poblaciones de garrapatas, como lo demuestran datos
biológicos y moleculares (Szabó et al., 2005). Se deberían realizar más
estudios sobre la composición genética de esta especie de garrapata
para comprender mejor la relación entre las poblaciones de R.
sanguineus y las variaciones en su capacidad para producir neurotoxinas
y su susceptibilidad como vectores de patógenos.
5. Declaración de conflicto de intereses
Los autores declaran que no existen conflictos de intereses.
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