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Materiales complementarios para

La extinción funcional de las aves impulsa rápidos cambios evolutivos en

Tamaño de semilla

mauro galetti,*Roger Guevara,Marina C. Cortes,Rodrigo Fadini,Sandro Von Materia,

Abraão B. Leite,fabio labecca,thiago ribeiro,Carolina S. Carvalho,Rosane G.
Collevatti,Mathias M Pires,Paulo R. Guimarães Jr.,Pedro H. Brancalion,milton c.
Ribeiro,pedro jordano

* Autor correspondiente. Correo electrónico: mgaletti@rc.unesp.br

Publicado el 31 de mayo de 2013,Ciencia340, 1086 (2013)

DOI: 10.1126/ciencia.1233774

Este archivo PDF incluye:

Materiales y métodos
higos. S1 a S4
Tablas S1 y S3 a S6
Leyenda de las referencias
de la tabla S2 (27–61)

Otro material complementario para este manuscrito incluye lo siguiente:

(disponible en www.sciencemag.org/cgi/content/full/340/6136/1086/DC1)

Tabla S2
Materiales y métodos
Sistema estudiado y sitios de muestreo:
El tamaño de la semilla deEuterpe edulis(Arecaceae) se estudió en 22 poblaciones: siete bosques defaunados y 15 no
defaunados de dos tipos de bosques, semicaducifolios y pluviselva (tabla S1). Vea a continuación una definición del estado de
defaunación para cada área. Hemos elegido estas áreas (i) para cubrir grandes precipitaciones y variaciones de elevación, (ii)
para muestrear diferentes tipos de bosques (semicaducifolios y ombrófilos, aquí selva tropical), (iii) para muestrear áreas en
las que la comunidad de aves es bien conocida y (iv) para asegurar que los sitios tuvieran suficientes semillas para medir. Los
bosques semicaducifolios tienen marcada estacionalidad pluviométrica y están ubicados en el bosque atlántico de altura,
mientras que los sitios de selva tropical no tienen estacionalidad pluviométrica y se ubican a lo largo de las zonas costeras (27
). Históricamente, todos los sitios compartieron un conjunto similar de dispersores de semillas (28), pero la fragmentación del
bosque (particularmente en los bosques semicaducifolios) y la caza (tanto en los bosques semicaducifolios como en las selvas
tropicales) han empobrecido el ensamble de grandes frugívoros en muchos sitios (29, 30).

Dispersores de semillas deEuterpe edulis :

Cincuenta y ocho aves y 21 especies de mamíferos han sido registradas alimentándose de los frutos demi.
edulis en toda la distribución geográfica de la palma, pero solo 32 especies de aves y seis de mamíferos pueden
actuar como legítimos dispersores de semillas (animales que regurgitan o defecan las semillas) (tabla S2). Los
principales dispersores de semillas son aves que van desde pequeños zorzales (turdusspp.), con bocas de hasta
12 mm, hasta grandes tucanes (Ramphastosspp.) con una abertura media de 30 mm (tabla S2). Aves de boca
pequeña (p. ej.,Eufoníasp.,Tángarasp., ysaltador similis) trate de alimentarse de frutas, pero siempre déjelas
debajo de la palma de la mano. Varios loros y periquitos (p. ej.,Pionus maximiliani, Triclaria malachitaceay
Pyrrhura frontalis), roedores medianos (p. ej.,Cuniculus pacayDasyprocta sp.), varias especies de pequeños
roedores, ciervos y pecaríes son depredadores de semillas, y seis mamíferos (Didelphis auritayD. albiventris,
Tapirus terrestris,nasua nasua,Eira Bárbaray Cerdocyon mil) son consumidores poco frecuentes.

Para cada especie que se alimenta deE. edulisfrutas, definimos una “puntuación frugívora”, con el
objetivo de caracterizar su dependencia de las frutas. Los valores fueron 1 (esporádico), 2 (moderado) y 3
(frugivoría extensa), basados en relatos publicados y en nuestros propios datos sobre la frecuencia de
aparición de frutas en la dieta y la contribución proporcional relativa de las frutas a la dieta ( tabla S2).

Definición de estado de difamación:

Asignamos áreas a las categorías de defaunadas y no defaunadas con base en una combinación de criterios que
se basan en datos de ocurrencia (información de presencia/ausencia; tabla S2), abundancia cuantitativa (solo
disponible para nueve áreas; tabla S3, ver también Fig. S1) y características de las especies frugívoras que comen los
frutos deE. edulis(tabla S4; ver figura S1). La clasificación de las áreas como desfaunadas y no desfaunadas se basó
primero en un análisis de conglomerados realizado en las sumas totales de cuatro métricas que describen cada
especie de ave ponderada por su presencia/ausencia en cada área. Las cuatro métricas utilizadas fueron la efectividad
de la dispersión (es decir, el producto de la tasa de visitas, el número de frutas manipuladas por visita y la
probabilidad de dispersar una semilla manipulada), la masa corporal (g), el tamaño de la abertura (mm) y la
puntuación de frugivoría (tabla S4) . La disimilitud entre áreas se calculó siguiendo una modificación de la distancia de
Bray-Curtis(31)y usamos el procedimiento aglomerativo de Ward(32). La Tabla S3 resume los datos disponibles sobre
la riqueza de especies (las 22 áreas) y la abundancia (nueve áreas) de dispersores legítimos de semillas. Las áreas no
defaunadas, establecidas de acuerdo con los criterios anteriores, tienen casi el doble

1
la abundancia de grandes aves frugívoras que en áreas defaunadas, y la abundancia de tucanes es casi
cinco veces mayor (tabla S3).
Según nuestra definición, un área está "desfaunada" cuando las aves frugívoras de boca grande (es decir, con
un tamaño medio de boca >12 mm), como los tucanes (Ramphastos dicolorusyR. vitelinus), tucanes (Pteroglossus
aracari,P. bailloni, ySelenidera maculirostris) y grandes cotingas (Procnias nudicollis, Carpornisspp., yPyroderus
scutatus), están localmente extintos o presentes con abundancias muy bajas (funcionalmente extintos). La evidencia
de extinción local proviene de la falla en la detección de dispersores de semillas de gran tamaño durante
observaciones focales extensas en frutos de palma, cuando el área es demasiado pequeña para albergar frugívoros de
cuerpo grande.29), o la falta de detección de estas aves en los censos de aves realizados por nosotros o en la
información proporcionada por ornitólogos de campo que han trabajado extensamente en estos sitios (tablas S1, S2).

Zorzales (turdusspp.) y pavas (penélopespp.) son los principales dispersores de semillas que pueden prosperar en
algunos bosques defaunados. Los zorzales pueden dispersarseE. edulissemillas por regurgitación, pero sólo semillas <
12 mm. Las pavas defecan semillas significativamente más pequeñas (ancho promedio de 11,43 mm) que las semillas
regurgitadas por los tucanes y cotingas (11,94 mm) (F1,240= 23,3,PAG< 0,0001) aunque son capaces de dispersar semillas
de hasta 13,88 mm. Además, las pavas entregan grupos de semillas junto con materia orgánica en descomposición
(principalmente pulpa de fruta) (Fig. S2D) y este patrón de deposición tiene dos efectos perjudiciales en el
establecimiento de plántulas. En primer lugar, la presencia de pulpa inhibeE. edulis germinación(dieciséis).En segundo
lugar, la acumulación de semillas puede aumentar la mortalidad dependiente de la densidad debido a un mayor
aumento en la incidencia de patógenos y la competencia entre las plántulas establecidas, un efecto evidenciado
experimentalmente en estudios previos.(25). Además, la frugivoría de las pavas es muy baja en los sitios defaunados y,
de hecho, no se registraron visitas durante las observaciones focales en las áreas defaunadas (tabla S4). Esto indica que
su contribución a la remoción de semillas en sitios defaunados es muy limitada. El tucán toco (Ramphastos toco)
pueden visitar ocasionalmente algunas áreas defaunadas, pero son colonizadores recientes de áreas abiertas (33) y no
se alimentan en los bosques de dosel cerrado paraE. edulisfrutas

El análisis de clasificación de la avifauna basado en la disimilitud en la composición entre las 22 áreas estudiadas
(Fig. S1) mostró una asignación consistente del estado del área con dos excepciones: el área #3 (Jurupará, SP) y el área
#7 (Caraguatatuba, SP). ) (tabla S1). Estas áreas fueron agrupadas con las áreas no defaunadas cuando en realidad
fueron asignadas como defaunadas. La razón por la que mantuvimos estas dos áreas como defaunadas es que su
avifauna está severamente empobrecida en relación con otros sitios de selva tropical.(34), tienen una baja abundancia
de tucanes (índice de abundancia de conteo puntual, IPA= 0.01 para Caraguatatuba; 0.26 para Jurupará) y muy baja
riqueza de especies de frugívoros grandes con puntaje de frugivoría= 3. En comparación con las otras áreas
defaunadas, que son todas semidúcidas, la avifauna de Caraguatatuba y Jurupará parece estar mejor conservada, sin
embargo, estas dos áreas muestran claros signos de defaunación en comparación con otros sitios de selva tropical
(tablas S2, S3, Fig. S1), lo que sugiere una situación de extinción funcional de los grandes frugívoros. Se sabe que estas
dos áreas tienen un alto impacto de caza ilegal.(35). Por lo tanto, las palmas en áreas defaunadas tienen una dispersión
deficiente, con semillas de > 12 mm de diámetro que no logran dispersarse exitosamente debido a una combinación
de ausencia de grandes dispersores legítimos o su extinción funcional.

Medidas de la fruta :
Registramos el diámetro del eje más pequeño de la redondez.E. edulissemillas (norte= 9359 semillas; tabla S1).
Esta medida define si una semilla puede ser tragada por un ave dependiendo del tamaño de su boca (36) porque la
mayoría de los frugívoros aviares tienen un espacio limitado. El diámetro medio del fruto (± 1 DE) deE. edulisfrutos es
de 12,72 ± 1,40 mm (rango de 6,70 a 16,62 mm) y el diámetro medio de la semilla (± 1

2
SD) es de 11,17 ± 1,15 mm (rango de 6,25 a 14,61 mm). Estos dos rasgos de la fruta están significativamente correlacionados (
r= 0.8884,t= 139,6,d.f.=5201,PAG< 0,0001). Usamos el diámetro de la semilla como indicador del tamaño de la semilla.

Eliminación de frutos y dispersión de semillas:

Recopilamos información de 2326 h de seguimiento de fructificación.E. edulispalmas, de las cuales se obtuvieron
936 h de la literatura (37,38,39) y 1363 h fueron de nuestras propias observaciones. Los datos procedían de diez de los
22 sitios muestreados para el tamaño de la semilla (tabla S4). Se tomaron muestras de cada población de palmeras
durante al menos 60 h, con diferentes observadores centrándose en distintas palmeras para permitir el seguimiento
de varias palmeras. En cada área, estimamos la composición del ensamble de frugívoros y el componente cuantitativo
de la efectividad de la dispersión de semillas de las diferentes especies de frugívoros (40). Evaluamos cuatro
componentes diferentes: frecuencia de visitas, número medio de frutos manipulados/visita (frutos que fueron tocados
por los frugívoros), número medio de semillas dispersadas/visita (solo semillas que fueron tragadas) y la probabilidad
de dispersión observada (la probabilidad de que un la fruta manipulada da como resultado una semilla dispersa, es
decir, regurgitada o defecada, lejos de la palma madre por una determinada especie de frugívoro). Estos diferentes
componentes permitieron estimar el componente cuantitativo de la dispersión de semillas, que mide la contribución
cuantitativa de cada ave a la dispersión de semillas deE. edulis(tabla S4).

Probabilidad de dispersión de semillas en función del tamaño del fruto:

Para estimar la probabilidad de dispersión de semillas de diferentes tamaños, recolectamos semillas
dispersas (regurgitadas) y no dispersas (frutos caídos con marcas de pico en la pulpa) (Fig. S2C) en el suelo del
bosque a lo largo de senderos de 1-5 km en tres sitios desfaunados (sitios 2, 5 y 7, tabla S1) y cuatro sitios no
desfaunados (sitios 12, 14, 20 y 22, tabla S1) que abarcan la variedad de tipos fisonómicos de bosques. Las
semillas regurgitadas se separaron fácilmente de los frutos picoteados no dispersados (Fig. S2C).

Luego probamos la hipótesis de que la defaunación pone en peligro la dispersión exitosa de semillas grandes ajustando
un modelo aditivo generalizado con una variable de respuesta binaria (semillas dispersas/no dispersadas) y el diámetro de la
semilla (covariable) y el estado del sitio (desfaunada/no defaunada) como factores principales. . Usamos GLM con una
distribución de error gamma y una función de enlace de registro para determinar si las diferentes especies de aves
dispersaron semillas de diferentes tamaños. Todos los análisis estadísticos se realizaron en R (41).

Experimentos de germinación:
las semillas deE. edulisson altamente recalcitrantes y comienzan a perder viabilidad cuando el contenido de humedad
de sus semillas es menor al 39%, con la pérdida completa de viabilidad cuando el contenido de agua de las semillas es
menor al 21% (42). Este comportamiento recalcitrante da como resultado una rápida desecación cada vez que las semillas se
exponen a condiciones secas. Los ambientes húmedos también pueden reducir la viabilidad; las tasas de respiración
aceleradas causan deterioro fisiológico y los ataques de hongos son comunes. Tenemos datos adicionales sobreE. edulis
ensayos de germinación que confirman esta suposición.
Comparamos la viabilidad de la germinación entre semillas sin pulpa (frutos enteros) y semillas limpias (realizadas en
condiciones de cámara sobre sustrato de arena; 90 % de humedad del aire y 25 °C) para evaluar el efecto de eliminar la pulpa
de las semillas, que podría, por ejemplo, liberar semillas. de inhibidores de la germinación (43). Todas las semillas descarnadas
germinaron dentro de las ocho semanas posteriores a la siembra, mientras que las semillas que quedaron dentro de los frutos
no germinaron. En algunas especies, las semillas pueden permanecer latentes durante años, incluso cuando todavía están
rodeadas por la pulpa (44). Para asegurar que las semillas no fueran viables al final del

3
experimento, analizamos todas las semillas no germinadas presentes en el sustrato para la integridad del embrión con
una prueba de cloruro de tetrazolio. Esta prueba indicó que los embriones estaban muertos.

Modelos ambientales:
Para probar si los factores ambientales y el estado de defaunación estaban asociados con el tamaño de la
semilla, realizamos análisis de modelos de efectos mixtos lineales utilizando el estimador de máxima verosimilitud con
elbbmlepaquete dentro del lenguaje R (41, 45). El conjunto de covariables explicativas incluía lo siguiente: clima
(estacionalidad de la precipitación, estacionalidad de la temperatura, precipitación media anual, temperatura media
anual y temperatura del trimestre más lluvioso), paisaje (porcentaje de cubierta forestal y tipo de bosque), elevación,
longitud y latitud, textura del suelo, fertilidad del suelo, complejidad del relieve y estado de defaunación. Los datos
climáticos fueron extraídos utilizando Worldclim 1.4, con 900 m de resolución espacial (46). El modelo de paisaje
incluyó la cantidad de bosque estimada a escala de subcuenca, que utilizó una cobertura forestal disponible con una
resolución espacial de 50 m (47). La textura del suelo, la fertilidad del suelo y la complejidad del relieve se obtuvieron
de la base de datos oficial del IBGE (http://mapas.ibge.gov.br /), y los datos se volvieron a muestrear a una resolución
espacial de 900 m para que coincidieran con la escala de los datos climáticos. Los datos de elevación se obtuvieron de
la base de datos de la misión topográfica del radar del transbordador (srtm, http://www-radar.jpl.nasa.gov/srtm/).

Para seleccionar el mejor modelo competitivo, utilizamos el enfoque basado en el criterio de información de
Akaike (AICc) para la comparación de múltiples hipótesis (48). El modelo con el AICc más bajo se considera el mejor
entre todos los modelos definidos, y los modelos con ΔAICc < 2 se consideraron igualmente plausibles para explicar los
patrones observados. Para garantizar que los modelos no fueran buenos por casualidad, se incluyó en la lista de
modelos en competencia un modelo neutral que considera la ausencia de efectos (49). Pesos para AIC (wAIC) se
estimaron para cada modelo para evaluar su apoyo en relación con todos los modelos. Los resultados (tabla S5)
sugieren que los tres modelos que incluyeron la defaunación y el tipo de bosque fueron los mejores para explicar la
variación del tamaño de las semillas. el acumulativowLuego, el AIC se calculó como la suma dewAIC de estos mejores
modelos igualmente plausibles (tabla S5). En conjunto, tenían un 85 % de probabilidad de explicar mejor el tamaño de
la semilla en relación con el conjunto de modelos de la competencia, dados los datos. Las variables bioclimáticas,
cantidad de bosque, textura del suelo y relieve no mejoraron el ajuste de estos modelos (tabla S5).

Variación interanual del tamaño y fecundidad de las semillas:

Una posible razón alternativa por la que el tamaño de la semilla varió en las poblaciones es la variación
interanual o las compensaciones de fecundidad, es decir, las palmas que producen más frutos tienen frutos más
pequeños que las palmas con menos frutos (tabla S6). Cosechamos semillas de 20E. edulisindividuos en dos grandes
regiones no defaunadas: una selva atlántica (sitio 21, tabla S1) y un bosque semicaducifolio (sitio 12, tabla S1) en mayo
de 2008 y mayo de 2009. Colocamos una lona de plástico en el área proyectada para la caída de infrutescencia de cada
árbol madre para obtener todas las semillas presentes en la infrutescencia madura. Las infrutescencias inmaduras
presentes en la planta no fueron cosechadas. En 2009 se midió el diámetro del tallo a la altura del pecho (dap), un
indicador de la edad de la palma, de todas las palmas madre.E. edulisfrutas colocándolas en una malla de alambre,
luego enjuague abundantemente con agua corriente. Luego se procesaron los frutos por separado para cada
infrutescencia, evitando mezclas de semillas entre diferentes palmas madres y procedencias. Para cada palma se
evaluó la masa seca de semilla (método del horno - 105 ± 3°C por 24 h; dos repeticiones de 20 semillas) y el número de
semillas por infrutescencia. No hubo una correlación significativa, en ninguno de los dos años, entre el número de
infrutescencias, el número de semillas y la masa seca de semillas dentro de las poblaciones, excepto por la asociación
positiva entre la masa seca de semillas y el número de semillas por infrutescencia en el Atlántico.

4
Población de la selva tropical en 2009 (tabla S6). Por lo tanto, no se evidenció compensación entre el tamaño de la semilla y el número
a nivel de la población. Estas variables tampoco se correlacionaron con la edad estimada de la palma dentro de una población (tabla
S6).

Estimación de la heredabilidad y coalescencia del tamaño de la semilla:

La heredabilidad del tamaño de la semilla (diámetro de la semilla) se estimó utilizando el software
Mark – Genetic Marker Analysis versión 3.1 (50-52) con 10.000 remuestreos de arranque. La estimación se
basa en la varianza real del coeficiente de parentesco genético entre palmas individuales con semillas que
han sido medidas e incorpora directamente la irregularidad ambiental bajo supuestos de aislamiento por
distancia. Utilizamos un modelo lineal para la similitud fenotípica,Zi= 2 ryoh2+ unmi- bmidyo
+ miyo(50), dónderyoes la relación genética por parejas entre individuos que comparten el mismo entorno;
h2es la heredabilidad;amies la correlación ambiental promedio entre individuos;bmies la disminución lineal
de la correlación ambiental, que es una función de la distancia física entre los individuos (dyo); ymiyoes el
término de error, que se supone que se distribuye normalmente. Los análisis se realizaron utilizando
datos de dos poblaciones desfaunadas (sitios 5 y 6, tabla S1) y una población no desfaunada (sitio 14,
tabla S1). En cada población se mapearon todos los individuos adultos en una parcela de 25 x 50 m para
determinar las distancias espaciales entre ellos. La relación por pares se estimó en función del genotipo
multilocus en ocho loci de microsatélites (53). La heredabilidad estimada fueh2=0,35 (IC 95% 0,289-0,499).

Para desacoplar los efectos de la migración y el tiempo transcurrido desde el aislamiento, utilizamos un modelo
de coalescencia (54). Los parámetros demográficosθ =4μNe(parámetro coalescente o de mutación para el genoma
diploide),METRO = 4Nellos/θ(parámetro de migración) ygramo(tasa de crecimiento exponencial,θt= θahoraexp[-gt], dóndet
es el tiempo de coalescencia en la unidad mutacional (55)) se estimaron utilizando el método de Markov Chain Monte
Carlo (MCMC) (56) implementado en el software LAMARC 2.0.2 (57). Los análisis se realizaron con 10 cadenas iniciales
de 10 000 y dos cadenas finales de 100 000 pasos, y se tomaron muestras de las cadenas cada 100 pasos después de
un proceso de quemado de 10 000 pasos. Utilizamos la configuración predeterminada para la estimación inicial deθ.
Además, para mejorar el rendimiento de la ejecución, agregamos calefacción (MCMC acoplado a metrópolis), con una
cadena calentada y una temperatura de 1,2. El programa se ejecutó cuatro veces para evaluar la convergencia y validar
los análisis. Luego, generamos resultados combinados utilizando Tracer v1.4.1 (58) y consideró los resultados sólo
cuandoESS≥ 200 (tamaño de muestra efectivo). Se obtuvieron las estimaciones más probables (MPE), es decir, el punto
más alto de la curva de probabilidad posterior para un parámetro dado, que es la mejor solución encontrada por una
corrida bayesiana, y también se obtuvo el intervalo de credibilidad alrededor de la estimación de cada parámetro (55).
El tiempo hasta el ancestro común más reciente (TMRCA) se estimó a partir del totalθusando la tasa de mutación más
baja reportada para un marcador microsatélite en plantas, 2.4 × 10−4mutaciones por alelo por generación (IC del 95 %
= [1,4 × 10−4; 4,2 × 10−4]) (59), que a menudo se cita en el rango de 10-3a 10-4por locus por generación y un tiempo de
generación de 18,7 años (20).

El análisis de coalescencia realizado con el software LAMARC 2.0.2 mostró un crecimiento poblacional
constantegramo=0.280 (IC 95% -1.019-2.183) y un parámetro de mutación alto (θ=7,905 [IC del 95%:
1,714-10,000]), lo que indica un tamaño de población efectivo históricamente grande. El TMRCA estimado a
partir del parámetro de coalescencia para la población general data de 32 937 generaciones o 615 921 años
AP (IC del 95 % = 76 313,80 – 1 335 714 años AP).
El número de migrantes por generación entre pares de población osciló entre 0,43 y 7,93 eventos
migratorios. Aunque el tiempo de coalescencia data del Pleistoceno, el ancestro común más reciente
(MRCA) de los haplotipos (su coalescencia) no corresponde necesariamente a la división temporal real de
las poblaciones, pero puede preceder a la divergencia real de las poblaciones.

5
(60). De hecho, la alta migración entre las poblaciones mostró que las poblaciones deE. eduliscompartieron una historia
evolutiva común hasta hace muy poco y, por lo tanto, la diferencia en las características del tamaño de las semillas
probablemente se deba a cambios recientes causados por el aumento del aislamiento en un paisaje progresivamente
fragmentado. Estos cambios pueden estar impulsando la divergencia de la población debido a la combinación de la deriva y
una fuerte selección divergente.

Modelos fenotípicos de las tendencias del tamaño de las semillas a lo largo del tiempo después de la defaunación:

Modelamos los cambios evolutivos en el tamaño de las semillas comozt+1= zt+h2(P - zt), en el cualztes el tamaño de la
semilla en la generaciónt,h2es la heredabilidad del tamaño de la semilla,PAGes el tamaño medio de la semilla dispersada con
éxito por las especies de frugívoros que quedan en los sitios defaunados, yh2(P - zt) es la respuesta a la selección en la
generaciónt. Estimamos la heredabilidad (h2) de tamaño de semilla enE. edulisbasado en la varianza de la relación genética
entre palmas con datos fenotípicos de frutas disponibles (verHeredabilidad del tamaño de la semilla y estimación de la
coalescencia ). Usamos el valor informado previamente de 18.7 años para el tiempo de generación de la palma (20). Las
simulaciones examinaron las trayectorias esperadas para el tamaño de la semilla, zt, dado el tiempo de generación de la
palma, la estimada empíricamenteh2valor y selección diferencial por frugívoros de boca pequeña en ausencia de especies de
boca grande de áreas perturbadas. Ejecutamos dos modelos, uno para las condiciones iniciales de tamaño de semilla similar a
los bosques semicaducifolios no defaunados y un segundo con la condición inicial similar a la selva tropical no defaunada. Los
tamaños iniciales de las semillas se extrajeron de nuestros datos sobre el tamaño de las semillas para cada tipo de bosque.
EstimamosPAGutilizando información sobre el tamaño de las semillas regurgitadas únicamente, porque los defecadores
(guans) son menos efectivos como dispersores de semillas, como se discutió anteriormente (Definición de estado de
difamación ). Por lo tanto, los resultados de nuestras simulaciones se mantienen en dos situaciones: (i) si los defecadores no
son relevantes como dispersores en relación con las especies que regurgitan semillas; (ii) si los defecadores seleccionan
semillas del mismo tamaño que las especies que regurgitan las semillas. De hecho, los defecadores movieron una cantidad
relativamente pequeña de semillas en este sistema, como lo revelan los datos de la Tabla S4 sobre las visitas y el componente
cuantitativo de la efectividad de la dispersión de semillas, y su frecuencia de visitas a las palmas en áreas defaunadas es de
hecho muy baja (índice de abundancia puntual, IPA , depenélope superciliarisen áreas defaunadas es 27 veces menor que en
áreas no defaunadas; la tasa de visita de los crácidos es de 0,29 visitas/10 h, frente a los tucanes y cotingas con 3,2 visitas/10
h). Además, las pavas defecan semillas significativamente más pequeñas que las semillas regurgitadas por los tucanes y
cotingas (verDefinición de estado de difamación ).

Consecuencias de la reducción del tamaño de la semilla para el establecimiento de plántulas:

Reducción del tamaño de la semilla y vulnerabilidad a la desecación: PorqueE. edulislas semillas son
recalcitrantes (es decir, semillas que no sobreviven al secado o la congelación) (42), su desecación es una de las
principales limitantes para la supervivencia de las plántulas durante periodos prolongados e intensificados de sequía,
tal como predicen los escenarios futuros de cambio climático (61). Con base en esta suposición, estudiamos cómo la
reducción del tamaño de las semillas afectaría la vulnerabilidad deE. edulissemillas a la desecación. Medimos el
diámetro de semilla individual y la masa de semilla de 200 semillas escogidas al azar de 50 palmas en 2012. Teniendo
en cuenta queE. edulislas semillas son esféricas, usamos el diámetro medio de la semilla para calcular la superficie de
la semilla usando la fórmulaSuperficie = 4πr2, dónderes el radio medio de la semilla. Al dividir la superficie de la
semilla por su masa, obtuvimos su superficie específica (mm2/mg). La superficie específica de los organismos vivos ha
sido ampliamente reportada en la literatura como un determinante de su propensión al intercambio de agua y
temperatura con el ambiente, de manera que cuanto mayor sea la superficie específica, mayor será el intercambio.
Luego evaluamos la asociación entre elE. edulisdiámetro de la semilla (que oscila entre 8,1 y 12,9 mm) y su superficie
específica, un predictor de la vulnerabilidad a la desecación de la semilla, y encontró una fuerte asociación negativa
(regresión lineal:R2= 0,39;PAG< 0,0001).

6
Usando el diámetro promedio de semilla observado en remanentes de bosque no defaunados (11.9 mm) y
defaunados (10.0 mm) (tabla S1) en el modelo de regresión, observamos un aumento del 16.3% en la superficie
específica de semillas en sitios defaunados, lo que indica mayor vulnerabilidad a la desecación. Esta observación es
un factor añadido a la posible menor aptitud de las semillas pequeñas en condiciones naturales (25). La combinación
de un menor éxito en la dispersión de semillas para semillas más grandes y un tamaño reducido de plántulas debido
a semillas más pequeñas (lo que podría aumentar la mortalidad) en áreas defaunadas es consistente con el patrón de
una estrecha asociación entre el tamaño medio de semillas y la riqueza de especies de frugívoros en todas las áreas
(Fig. S4). ).
Efecto del tamaño de la semilla en el crecimiento de las plántulas: Para evaluar los efectos del tamaño de la semilla en el tamaño de las plántulas, se realizó una

siembra directa en mayo de 2008, siete días después de la cosecha de la semilla, para evitar la pérdida de viabilidad deE. edulissemillas Se establecieron ocho parcelas a

lo largo de dos senderos diferentes para cada tipo de bosque (cuatro parcelas por sendero) (sitios 12 y 21, tabla S1). Se sembraron noventa semillas en cada parcela (tres

semillas de cada una de las treinta palmas madre), y todas las semillas se midieron y pesaron individualmente. Usamos semillas de las mismas palmas madre en todas

las parcelas. La ubicación exacta de las semillas de cada palma madre se marcó con una etiqueta plástica de color. Las parcelas se protegieron con jaulas de exclusión

para evitar la eliminación de semillas por parte de los mamíferos y la deposición de semillas por parte de los agentes de dispersión. Las jaulas fueron construidas con

varillas de hierro de 110 cm de largo x 70 cm de ancho x 15 cm de alto y cubiertas por una malla de alambre con aberturas redondas de 1 cm de diámetro. La mitad de

las semillas se enterraron en el suelo, y la otra mitad de cada semilla quedó expuesta. El paso de la etapa de plántula a retoño, que se indica por el agotamiento

completo del endospermo, se evaluó para determinar la duración del experimento. Observamos que el agotamiento del endospermo ocurrió ca. 270 días después de la

siembra. Debido a que nuestro objetivo era evaluar el efecto del tamaño de la semilla en el establecimiento temprano y el crecimiento de las plántulas, eliminamos los

brotes de las plántulas de las parcelas 270 días después de la siembra. Estos brotes se secaron en una estufa a 72 °C durante 48 h para la evaluación de la masa seca de

los brotes. Los resultados indicaron que el tamaño de semilla más grande se correlacionó con brotes de plántulas más pesados tanto en la selva tropical atlántica

(correlación de Pearson: retiramos los brotes de las plántulas de las parcelas 270 días después de la siembra. Estos brotes se secaron en una estufa a 72 °C durante 48 h

para la evaluación de la masa seca de los brotes. Los resultados indicaron que el tamaño de semilla más grande se correlacionó con brotes de plántulas más pesados

tanto en la selva tropical atlántica (correlación de Pearson: retiramos los brotes de las plántulas de las parcelas 270 días después de la siembra. Estos brotes se secaron

en una estufa a 72 °C durante 48 h para la evaluación de la masa seca de los brotes. Los resultados indicaron que el tamaño de semilla más grande se correlacionó con

brotes de plántulas más pesados tanto en la selva tropical atlántica (correlación de Pearson:r= 0,22;PAG= 0.0006) y bosque semideciduo (r=0,22;PAG= 0,0012). Las

plántulas de semillas de >12 mm de diámetro fueron 1,5 veces más grandes (masa seca) que las que emergieron de semillas de <12 mm de diámetro (t=

- 8.2,gl= 67,PAG< 0,0001). A los 270 días después de la siembra, la emergencia de plántulas fue más del doble en la
selva atlántica (75,8 %) en comparación con la selva semicaducifolia (35,1 %), donde se observa una estación seca más
fuerte. Por lo tanto, la variación del tamaño de la semilla es un rasgo crítico que determina el tamaño temprano de las
plántulas y aumenta las probabilidades de establecimiento en condiciones más secas.

7
Figura S1.

Clasificación de áreas basada en un análisis de conglomerados de cuatro rasgos de aves frugívoras que describen cada especie de
ave ponderada por su presencia/ausencia en cada área. Las características de las aves incluyeron el componente de cantidad de la
efectividad de la dispersión (es decir, el producto de la tasa de visitas, el número de frutos manipulados por visita y la probabilidad
de dispersar una semilla manipulada), la masa corporal (g), el tamaño de la abertura (mm) y la puntuación de frugivoría (tabla S4).
Los números son códigos de área (ver tabla S1, Fig. 1).

8
Figura S2.

(A) Tucanes y tucanetas (comoSelenidera maculirostris) son los principales dispersores legítimos de semillas de
Euterpe edulisen la selva atlántica. (B) Al descarnar los frutos, las semillas regurgitadas por los tucanes (y los
zorzales) germinaron mejor que las semillas no regurgitadas que se dejan caer debajo de la palma (nótese las
marcas del pico), (C) En el suelo del bosque, las semillas regurgitadas y las no dispersadas las frutas (es decir,
con las marcas de pico de las aves de boca pequeña) se pueden muestrear y medir fácilmente. (D) Semillas
defecadas por crácidos (p. ej.,penélope superciliaris) se unen a una masa de pulpa y se diseminan en un patrón
muy agrupado. (E) Junto con los frutos no dispersados que caen debajo de la palma madre, sus semillas son
fuertemente atacadas por patógenos o depredadores de semillas posteriores a la dispersión (Fotos A y B de
Edson Endrigo, y C, D y E de Marina C. Côrtes, con permiso).

9
Funciones de selección fenotípica para semillas de palma con diferentes diámetros de semilla en tres fragmentos de
bosque defaunado (naranja; sitios 2, 5 y 7, tabla S1) donde las grandes aves frugívoras están funcionalmente extintas y
en cuatro bosques vírgenes (azul; sitios 12, 14, 20 , y 22, tabla S1; para facilitar la visualización, se muestra una spline
agrupada). Las líneas verticales en el gráfico rugoso indican el tamaño de semilla individual de las semillas no
dispersadas (frutos con marcas de pico) y semillas dispersas (regurgitadas).

10
Figura S4.

Relación entre la riqueza de especies de frugívoros (todas las especies de dispersores legítimos de semillas agrupadas, tabla
S2) y el tamaño medio de las semillas (diámetro máximo, mm) deEuterpe edulisen las áreas estudiadas (r= 0,6971;PAG=
0,00031). Los números corresponden a los códigos de área enumerados en la tabla S1 y la Fig. 1. Los colores de los símbolos
indican el estado de defaunación: el naranja está defaunado y el azul no está defaunado. Los números en cursiva
representan áreas de bosque semideciduo y los números de tipo normal son áreas de selva tropical.

11
Tabla S1.
Ubicación, estado de defaunación y diámetro medio (±DE) (mm) deEuterpe edulissemillas en el Bosque
atlántico en Brasil.norte, tamaño de la muestra. (*) sitios donde se realizaron observaciones focales.
diámetro de la semilla
Sitio
Nombre del sitio y ubicación (Estado brasileño) norte (mm) Estado tipo de bosque
Código
Media ± DE

1 Faz. Boa Esperanza, Silva Jardim (RJ) 85 9,03 ± 0,60 defaunado Selva

2 Mata UFSCar-São Carlos (SP)* 179 9,78 ± 0,63 defaunado Semideciduo

3 PE Jurupará (SP) 55 10,09 ± 0,68 defaunado Selva

4 Iracemápolis (SP) 588 10,27 ± 0,74 defaunado Semideciduo

5 Faz. São José, Río Claro (SP)* 258 9,75 ± 1,02 defaunado Semideciduo

6 Mata Santa Genebra, Campinas (SP)* 480 10,23 ± 1,03 defaunado Semideciduo

7 PESM, Caraguatatuba (SP)* 169 10,82 ± 0,79 defaunado Selva

Sitio Santa Clara, Concepción Aparecida

8 110 11,25 ± 0,79 No difunto Semideciduo
(MG)

Mata dos Padres, Piedade de Caratinga

9 297 10,09 ± 1,26 No difunto Semideciduo
(MG)

10 EE Poço das Antas, Silva Jardim (RJ) 242 10,61 ± 1,00 No difunto Selva

11 Morro São João, Cananéia (SP)* 135 11,13 ± 0,87 No difunto Selva

12 EE Caetetus, Galia (SP)* 479 11,02 ± 1,03 No difunto Semideciduo

13 PARNA Iguazú (PR) 270 10,61 ± 0,83 No difunto Semideciduo

14 Ilha do Cardoso, Cananéia (SP)* 701 11,62 ± 0,70 No difunto Selva

15 Serra do Piloto, Río Claro (RJ) 2250 11,24 ± 0,92 No difunto Selva

dieciséis Rebio, Una (BA) 60 11,90 ± 0,82 No difunto Selva

17 Fragmento Sr. Mazão, Una (BA) 99 11,57 ± 1,07 No difunto Selva

18 PE Intervalos, Sete Barras (SP)* 2366 11,75 ± 1,07 No difunto Selva

12
 diámetro de la semilla
Sitio
Nombre del sitio y ubicación (Estado brasileño) norte (mm) Estado tipo de bosque
Código
Media ± DE

19 PE Vila Rica, Fenix (PR) 80 11,03 ± 1,40 No difunto Semideciduo

20 PESM, Sta. Virgínia (SP) 156 11,99 ± 1,14 No difunto Selva

21 PE Carlos Botelho (SP)* 200 12,20 ± 0,84 No difunto Selva

22 ReBio Tingua (RJ)* 100 12,88 ± 0,60 No difunto Selva

PE = Parque Estadual (Parque Estatal), ReBio = Reserva Biológica (Reserva Biológica), EE=Estação Ecológica (Estación
Ecológica), PESM=Parque Estadual da Serra do Mar (Parque Estatal Serra do Mar), Faz. = Fazenda (granja).

13
Tabla de datos adicionales S2 (archivo separado)

Presencia de todas las especies conocidas de frugívoros que se alimentan deEuterpe edulisfrutos en las 22 poblaciones de
palmeras muestreadas. [Documento de hoja de cálculo]

14
Tabla S3.

Tabla de resumen de los datos de presencia de dispersores de aves en las 22 áreas de estudio (riqueza de especies;
siete defaunadas, 15 no defaunadas; tabla S2) y datos de abundancia (cuatro defaunadas y seis no defaunadas). La
abundancia se da como el valor total del índice de abundancia puntual sumado (IPA) para los dispersores de grandes
boquetes y los tucanes.

Riqueza de especies Riqueza de especies Abundancia total Gama IPA

(ponderado)* (IPA, media)
Grandes dispersores
defaunado 5,1±3,9 6,7±9,3 3.69 [0,004-0,94]
No difunto 11,9±3,4 32,5±17,8 7.18 [0.01-1.00]
tucanes
defaunado 0.0 0.0† 0.33 [0.01-0.11]
No difunto 2,47±0,99 4,81±2,05† 1.48 [0,01-0,28]

* riqueza media de especies, con la ocurrencia de cada especie ponderada por su puntaje de frugivoría. Para los tucanes, la
ocurrencia fue ponderada por el componente cuantitativo de la efectividad de la dispersión de semillas (tabla S4).

†soloRhamphastos tocose ha registrado en áreas defaunadas, ya que la especie entra con poca frecuencia en pequeños
fragmentos.

15
Tabla S4.Resumen de datos de visitas y comportamiento de alimentación de frutas para aves frugívoras que se alimentan deEuterpe edulisfrutos en bosques
atlánticos defaunados y no defaunados en Brasil. Los datos incluyen información para cada especie a partir de observaciones focales en diferentes áreas de los
sitios defaunados y no defaunados, totalizando 2326 h de observación. Frugívoros pequeños, de boca pequeña (≤ 12 mm); Frugívoros grandes, de gran abertura
(> 12 mm).

defaunación
Abertura media No sin frutas sin frutas Dispersión Cuantitativo
estado/ave Familia Especies Nombre común Comportamiento
tamaño (mm) visitas/10h manejado/visita1 disperso/visita2 probabilidad3 componente4
tamaño

defaunado
bariftengo De cabeza rufa
Grande Momotidae regurgitar 17.2 0,60 0.83 0.83 1.00 0.50
ruficapillus momoto

cola blanca
Grande trogónidos Trogón viridis regurgitar 19.6 0.10 1.00 1.00 1.00 0.10
Trogón

Miodinastas Rayado
Grande tiranidos regurgitar 17.0 0.24 1.00 1.00 1.00 0.24
maculatus Mosquero

cuello blanco
Pequeño turdidae Turdus albicollis regurgitar 11.2 0.51 1.27 1.18 0.93 0,60
Tordo

turdus Vientre cremoso

Pequeño turdidae regurgitar 11.4 1.37 0,94 0,94 1.00 1.28
amaurochalinus Tordo

patas amarillas
Pequeño turdidae Turdus flavipes regurgitar 12.1 19.00 1.67 1.63 0.97 31.00
Tordo

Pecho pálido
Pequeño turdidae Turdus leucomelas regurgitar 11.9 1.28 1.21 1.21 1.00 1.55
Tordo

vientre rufo
Pequeño turdidae Turdus rufiventris regurgitar 12.0 1.20 1.29 1.21 0,94 1.45
Tordo

cabeza escamosa pulpa

Grande psitácidos pionus maximiliani 16.2 0.40 19.25 0.00 0.00 0.00
Loro consumidor

dieciséis
 vientre granate semilla
Grande psitácidos Pyrrhura frontalis 11.2 0.10 70.00 0.00 0.00 0.00
Perico depredador

triclaria Vientre azul semilla

Grande psitácidos 13.6 0.20 86.00 0.00 0.00 0.00
malaquitacea Loro depredador

No difunto
Carpornis Encapuchado
Grande Cotingidae regurgitar 14.4 0.30 2.97 2.12 0.71 0,64
cucullata comedor de bayas

canela ventilado
Grande Cotingidae Lipaugus lanioides regurgitar 18.7 0.83 2.10 2.10 1.00 1.74
Piha

24.5 0.42 5.54 5.41 0.98 2.29

con la garganta desnuda
Grande Cotingidae Procnias nudicollis regurgitar
pájaro campana

con volantes rojos

Grande Cotingidae Pyroderus scutatus regurgitar 26.7 0.12 2.20 2.20 1.00 0.25
frutero

bariftengo De cabeza rufa

Grande Momotidae regurgitar 17.2 0.30 1.67 1.57 0,94 0.47
ruficapillus momoto

Cresta rubia
Grande Picidae Celeus flavescens regurgitar 12.9 0.03 2.00 2.00 1.00 0.06
Pájaro carpintero

pterogloso
Grande Ramphastidae Regurgitado de Tucancito Azafrán 23.6 0,45 3.60 3.60 1.00 1.64
bailón
Ramphastos Pecho rojo
Grande Ramphastidae regurgitar 30.7 0.14 4.44 4.37 0.98 0,63
dicoloro Tucán

Ramphastos Canal facturado

Grande Ramphastidae regurgitar 31.0 0.34 6.95 6.44 0.93 2.20
vitelino Tucán

Selenidera
25.2 0.51 6.28 6.02 0.96 3.05
Facturado al contado
Grande Ramphastidae regurgitar
maculirostris tucancito

cola negra
Grande titiridae titira cayana regurgitar 18.7 0.04 2.25 2.00 0.89 0.08
Tityra

cola blanca
Grande trogónidos Trogón viridis regurgitar 19.6 1.22 1.09 0,55 0.50 0,66
Trogón

17
 cuello blanco
Pequeño turdidae Turdus albicollis regurgitar 11.2 1.57 1.99 1.42 0.71 2.22
Tordo

turdus Vientre cremoso

Pequeño turdidae regurgitar 11.4 0.42 1.16 0,95 0.82 0.40
amaurochalinus Tordo

patas amarillas
Pequeño turdidae Turdus flavipes regurgitar 12.0 2.69 1.41 1.07 0.76 2.87
Tordo

Pecho pálido
Pequeño turdidae Turdus leucomelas regurgitar 11.9 1.52 0.97 0.71 0.73 1.08
Tordo

vientre rufo
Pequeño turdidae Turdus rufiventris regurgitar 12.0 0.20 1.75 1.50 0.86 0.30
Tordo

pizarroso oriental
Pequeño turdidae Turdus subalaris regurgitar 12.0 0.11 3.00 3.00 1.00 0.33
Tordo

Miodinastas Rayado
Grande tiranidos regurgitar 17.0 0.06 2.00 2.00 1.00 0.12
maculatus Mosquero

Pitangus
Grande tiranidos Gran Kiskadee regurgitar 15.5 0.05 1.50 1.50 1.00 0.07
sulfurato

frente negra
Grande Crácidos Aburria jacutinga defecar 24.0 0.18 30.09 30.09 1.00 5.46
Tubería-Guan

Patas oscuras
Grande Crácidos penélope oscura defecar 23.4 0.12 8.91 8.27 0.93 0.97
pava
cianocorax pulpa
Grande córvidos arrendajo azul 17.2 0.12 2.38 1.13 0.47 0.14
caeruleus consumidor

Eufonía Vientre Castaño pulpa

Pequeño Fringílidos 6.5 0.17 3.60 0.00 0.00 0.00
pectoral Eufonía consumidor

Violaceoso pulpa
Pequeño Fringílidos Eufonía violacea 6.5 0.10 4.00 0.00 0.00 0.00
Eufonía consumidor

cabeza escamosa pulpa

Grande psitácidos pionus maximiliani 16.2 0.24 11.80 0.00 0.00 0.00
Loro consumidor

pulpa
Pequeño Thraupidae Dacnis cayana Dacnis azul 7.0 0.11 3.00 0.00 0.00 0.00
consumidor
Ortogonías Verde oliva pulpa
Pequeño Thraupidae 9.8 0.05 2.67 0.00 0.00 0.00
clorictero tangara consumidor

18
 Taquifonía corona de rubí pulpa
Pequeño Thraupidae 9.1 0.05 1.00 0.40 0.40 0.02
coronado tangara consumidor

Pulido bruñido pulpa

Pequeño Thraupidae tangara cayana 8.8 0.07 6.50 0.00 0.00 0.00
tangara consumidor

Tángara de cuello rojo pulpa

Pequeño Thraupidae 6.6 0.06 1.00 0.00 0.00 0.00
cianocefala tangara consumidor

Tángara Azul de hombros pulpa

Pequeño Thraupidae 10.9 0.21 7.17 0.00 0.00 0.00
cianopteros tangara consumidor

dorado-chevroned pulpa
Pequeño Thraupidae Tangara ornata N/A 0.43 1.00 0.00 0.00 0.00
tangara consumidor

cabeza verde pulpa

Pequeño Thraupidae Tangara seledón 7.0 0.16 1.08 0.08 0.08 0.01
tangara consumidor

Ciclarhis ceja rojiza pulpa

Pequeño Vireonidae N/A 0.07 1.50 0.00 0.00 0.00
gujanensis alcaudón consumidor

semilla
Pequeño psitácidos Brotogeris tirica periquito llano 9.9 0.07 3.50 0.00 0.00 0.00
depredador

vientre granate semilla

Grande psitácidos Pyrrhura frontalis 11.2 0.30 18.88 0.00 0.00 0.00
Perico depredador

triclaria Vientre azul semilla

Grande psitácidos 13.6 0.07 32.00 0.00 0.00 0.00
malaquitacea Loro depredador

1. Las frutas manipuladas son todas las frutas tocadas por las aves, e incluyen frutas que fueron tragadas, caídas, llevadas en el pico, depredadas y cuya pulpa se consumió.

2. Las frutas dispersas incluyen solo las frutas que fueron tragadas por las aves.
3. Probabilidad de dispersión = Total frutos dispersados / Total frutos manipulados

4. Componente cuantitativo = (Número de visitas/10 horas) x (Número de frutas manipuladas/visita) x (Probabilidad de dispersión)

19
Tabla S5.
Selección de modelos basada en AICc con un conjunto de modelos candidatos para predecir laEuterpe edulistamaño
de semilla considerando defaunación, tipo de bosque, textura del suelo, relieve, estructura del paisaje y datos
climáticos. Los modelos se clasifican de mejor a peor ajuste según el AICc. Para cada modelo, el número de
parámetros (k), la puntuación AIC corregida por tamaño de muestra pequeño (AICc), la diferencia AICc del mejor
modelo (Δ AICc) y el peso de Akaike (wAIC) se muestran. Los modelos con ΔAICc<2 son igualmente plausibles para
explicar los patrones observados. Los modelos más plausibles, que juntos tienen una probabilidad del 85%
(acumulativawAIC) que mejor explican el tamaño de la semilla dados los datos y en relación con todos los modelos de
la competencia, se muestran en negrita.

Modelo Acumulativo
Modelo k ΔAICc wAIC
rango wAIC
1 Defaunación dentro del tipo de bosque 5 0 0.4180 0.4180

2 Estado de defaunación 3 1,2 0,2273 0.6453

Tipo de bosque (selva tropical o 0.8467

3 3 1,5 0,2014
semideciduos)

4 Porcentaje de bosque dentro de la subcuenca 3 5,1 0,0323 -

5 Textura de la tierra 3 5.7 0.0243 -

6 Modelo nulo 2 5,9 0,0216 -
7 Elevación 3 7.1 0.0120 -
8 Precipitación Estacionalidad 3 7,8 0,0084 -
9 Latitud 3 7,9 0,0080 -
10 Longitud 3 8 0.0075 -
11 Temperatura Estacionalidad 3 8,1 0,0073 -
12 Precipitación media anual Temperatura 3 8,1 0,0073 -
13 del trimestre más húmedo Fertilidad del 3 8,1 0,0073 -
14 suelo 3 8.5 0.0060 -
15 Complejidad del relieve 3 8.5 0.0059 -
dieciséis Temperatura media anual 3 8,6 0,0056 -

20
Tabla S6.
Correlaciones de Pearson entreEuterpe edulismasa seca de semilla de palma, número de semillas por infrutescencia,
número de infrutescencias por palma y perímetro a la altura del pecho (pbh) (proxy de la edad de la palma) en cada
año y tipo de bosque.

Selva Bosque semideciduo

Variables Año
r pag-valor r pag-valor

Masa seca semilla x semillas/infructo. 2008 - 0,26 0.27 - 0,20 0.40

Semilla masa seca x infruct./palma - 0,12 0.10 0.35 0.13

Semillas/infructo. x infruct./palma - 0,12 0,61 - 0.09 0.71

Masa seca semilla x semillas/infructo. 2009 0.51 0.02 0.17 0.48

Semilla masa seca x infruct./palma 0.02 0.99 0.22 0.33

Semillas/infructo. x infruct./palma 0,67 0.78 0.23 0.33

Masa seca de semillas x pbh 2009 0.28 0.91 0.14 0.56

Semillas/infructo. x por favor 0.23 0.32 0.08 0.74
infruct./palma x pbh - 0,43 0.06 0.23 0.33

21
referencias y notas
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guttatus.Evoluciónsesenta y cinco, 2541 (2011).doi:10.1111/j.1558-5646.2011.01326.x
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9. El palmito o palmito (E. edulis, Arecaceae) es una especie de palma dominante endémica del
bosque atlántico y depende de las aves para la dispersión exitosa de semillas. También
ocupa masas forestales fragmentadas originadas en los últimos 200 años desde el
establecimiento de extensos cafetales en el estado de São Paulo (21,22).

10. Señor Leishmany otros., enSemillas: la ecología de la regeneración en las comunidades vegetales,
M. Fenner, Ed. (CAB International, Wallingford, Reino Unido, 2000), págs. 31 a 57.

11. DJ Levey, Tamaño de la semilla y técnicas de manipulación de frutos de frugívoros aviares.Soy. Nat.
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15. Los materiales y métodos están disponibles como materiales complementarios enCienciaEn línea.

1
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18. DS Falconer, TFC Mackay,Introducción a la Genética Cuantitativa(Addison Wesley

Longman, Essex, Reino Unido, 1996).
19. Estimamos la heredabilidad (h2) de tamaño de semilla enE. edulisbasado en la varianza de la
relación genética entre palmas con datos fenotípicos de frutos disponibles (15). Usamos
datos de tamaño de semilla de palmas individuales genotipadas en tres poblaciones, lo que
arrojóh2= 0,35 (15), y el valor previamente reportado de 18.7 años para el tiempo de
generación de la palma (20).

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