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Asociaciones de amebas testáceas (Protozoa: Rhizopoda), en una laguna

volcánica tropical, volcán Barva, Costa Rica

Article · January 2016

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Ben Acevedo Peralta

University of Costa Rica
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 BRENESIA 85-86: 21-29, 2016

Asociaciones de amebas testáceas (Protozoa: Rhizopoda), en una laguna

volcánica tropical, volcán Barva, Costa Rica
Julliet Betancur1 & Benjamín Acevedo2
1.
Escuela Centroamericana de Geología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; julliet.velez@gmail.com

2.
Escuela de Antropología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; benjamin.acevedo@ucr.ac.cr

(Recibido 22 de abril de 2016. Aceptado: 24 de agosto de 2016)

ABSTRACT. Testate amoebae are microorganism with one pseudopode like a simple lip or filiform,
bentics, with an agglutinate or autogenetic test like-bag; in the fossil record, mostly present in peat
deposits, fresh water sediments and some marsh deposits, and they become as environmental proxys
at low pH environments, where mollusk or ostracods tend to dissolve. Sampling sediments was carried
out on the shoreline and the lagoon bottom, testate amoebae was extracted, counted, and analyzed
under the microscope, resulting in the characterization of the shoreline and lagoon bottom assemblage.
A total of 34 species are recognized and 9 undifferentiated species, with the most abundant genus
Centropyxis, Difflugia and Sphenoderia, and with the dominant species Centropyxis aculeata, Difflugia
urceolata, Sphenoderia lenta and Difflugia lanceolata.

RESUMEN. Las amebas testáceas son microorganismos con un pseudópodo en forma de labio simple o
filiforme, bentónicos, con una concha aglutinada o autógena en forma de saco. Dentro del registro fósil,
se presentan en depósitos de turba, sedimentos de agua dulce y algunos depósitos de agua salobre, y
vienen a presentarse como indicadores ambientales confiables en ambientes de bajo pH, donde otros
grupos, como los moluscos y los ostrácodos tienden a disolverse. Se realizó un muestreo de sedimentos
en las orillas y el fondo de la laguna Barva, a partir de los cuales se extrajeron las amebas testáceas,
para su conteo y análisis al microscopio, lo que permitió caracterizar las asociaciones de organismos
en las orillas y al fondo de la laguna. Se reconocieron 34 especies y 9 especies sin identificar, los géneros
más abundantes son Centropyxis, Difflugia y Sphenoderia, y las especies dominantes Centropyxis aculeata,
Difflugia urceolata, Sphenoderia lenta y Difflugia lanceolata.

KEY WORDS. Limnology, Barva lagoon, Centropyxis, Difflugia, Sphenoderia.

PALABRAS CLAVE. Limnología, laguna Barva, Centropyxis, Difflugia, Sphenoderia.

Las amebas testáceas (o tecamebas) son
microorganismos separados en la superclase
Rhizopoda, en el subfilum Sarcodina, divididas
en las clases Lobosa y Filosa (Charman 1999). Se
caracterizan por ser organismos con una concha
aglutinada o autógena en forma de saco, poseen
un pseudópodo en forma de labio simple o
filiforme; dentro del registro fósil, se presentan
generalmente en depósitos de turba, sedimentos
de agua dulce (ríos y lagos) y algunos depósitos
de agua salobre (Loeblich & Tappan 1961).
Las tecamebas se han utilizado para el estudio
de un amplio rango de condiciones ambientales,
incrementando el entendimiento de la ecología
moderna en hábitats particulares. Son indicadores
ambientales confiables en ambientes de bajo
pH, donde otros grupos, como los moluscos
y los ostrácodos, tienden a disolverse. En las
tres últimas décadas las especies de tecamebas
han sido utilizadas en estudios referentes a:
(1) cambios del nivel del mar (Gabriel et al.
2009); (2) paleohidrología (Kishaba & Mitchell
2005) y paleoclima (Wall et al. 2010b), (3)
variables limnológicas como temperatura, pH,
concentración de oxígeno y contenido de metales
pesados (Escobar et al. 2005), o (4) la reconstrucción
de actividades humanas (Kihlman 2012, Patterson
et al. 2002, van der Linden et al. 2008).
Los estudios en la región neotropical, se
han desarrollado especialmente en Brasil. Las
investigaciones se refieren a la composición,
riqueza y diversidad de especies, abundancia y
distribución, se han llevado a cabo en estuarios,
ríos, embalses, lagos y pantanos (Alves et al. 2012,

Brenesia 85-86: 21-29. Marzo-Septiembre 2016. ISSN-0304-3711

22 BRENESIA 85-86, 2016
Arrieira et al. 2015, Barbosa 1995, Dabés & Velho
2001, Ferreira et al. 2006, Green 1975, Lansac-Tôha
et al. 2001, 2007, 2014, Leão et al. 2009, Velho &
Lansac-Tôha, 1996, Velho et al. 2003, 2004). Los
antecedentes de investigaciones referentes a
tecamebas en Costa Rica se limitan a tres trabajos,
llevados a cabo con especímenes, principalmente
recolectados en elevaciones entre los 1550 y 3500
msnm, en la cordillera de Talamanca, en los
volcanes Barva y Poás, y las reservas Monteverde
y Santa Elena; los organismos se recolectaron
de muestras de musgo, hojarasca y aguas. Los
objetivos de estas investigaciones giraron en torno
al registro de especies (Kufferath 1929, Laminger
1973) y al estudio de la diversidad y distribución
geográfica (Heger et al. 2001). Precisamente,
debido a que hasta este momento no existe
información referente a la presencia de tecamebas
en los sedimentos de la laguna del volcán Barva,
es que se realizó esta investigación.
MATERIAL Y MÉTODOS
El macizo del volcán Barva (2906 msnm) se
levanta a 22 km al norte de San José, Costa Rica
(10° 8` 0, 80`` N – 84° 6` 18,91`` W). Es un escudo
andesítico complejo con una docena de focos
eruptivos en su cima y varios conos parásitos en
sus laderas; el fondo del cráter (con paredes de
aproximadamente 10 m) está ocupado por una
laguna denominada laguna del Barva, a 2840
msnm, su forma es casi circular, con un diámetro
aproximado de 70 m y unos 8 m de profundidad
(Haberyan et al. 2003). En las cimas central y
noroeste se encuentran cuatro conos desarrollados
posteriormente a la formación de una estructura
caldérica (de 3 km de largo por 2 km de ancho), de
los cuatro conos el mejor conservado y con cráter,
es el de la laguna Danta, a 2580 msnm. Tanto la
base del cono del Barva como el cono de la laguna
Danta, están fuertemente afectados por alteración
hidrotermal que cambiaron los productos
volcánicos, convirtiéndolos en minerales arcillosos
y sulfurosos (Alvarado 2011).
En la laguna del Barva, ocurren frecuentemente
períodos de mezcla de sus aguas, que alcanzan el
fondo. A pesar de estar a considerable altura no
puede definirse como un lago completamente
polimíctico, debido a la débil estratificación
encontrada. La temperatura superficial del agua
varía entre 11,5 °C y 18 °C, mientras que en el
fondo va de 10 °C a 16,4 °C, con isotermales a 11,7
ºC, existe una estratificación térmica débil, con una
diferencia de 3 ºC entre la superficie y el fondo
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que corresponde a un cambio en la densidad
del agua (Umaña 1990, 2010, Haberyan & Horn
1999). A pesar de la inexistente estratificación,
las concentraciones de oxígeno declinan
significativamente con la profundidad, de entre
10 y 5,2 mg.l-1 en la superficie, mientras que en el
fondo puede llegar a condiciones casi anóxicas,
de entre 7,9 a 0,9 mg.l-1, disminuyen a partir de
los 3 m y 4 m de profundidad; condiciones que
se mantienen a lo largo del año (Haberyan et al.
2003).
La visibilidad de Secchi varía de entre 0,9 a 2,3
m de profundidad, con un promedio de 1,4 m, sin
notarse variaciones estacionales de ésta. Diferencias
detectadas en la concentración de iones (Ca+2, Na+
y SO4-2), en factores de entre 1,3 y 13, en muestreos
realizados en 1991 y 1998, mostraron que dentro
de la laguna ocurren cambios de importancia, no
atribuidos a variaciones estacionales que no han
sido aclarados todavía. La conductividad es de 60
µS cm-1 y la dureza de 3,7 mg l-1 CaCO3. Sus aguas
tienen un pH (entre 7,5-6) y Cl- altos (0,5 mgl-1)
(Haberyan et al. 2003, Umaña 1990).
Se recolectaron 2 muestras superficiales en las
orillas de la laguna (1 y 2), en la interface agua-
sedimento, con 70 m de separación entre los
puntos de recolección, aproximadamente 750 g
de material por muestra. Además, se recorrió un
transecto en la parte central de la laguna (la más
profunda; muestra 3), utilizando una draga, con
lo que se obtuvo 1,5 kg de sedimento; todas las
muestras fueron recolectadas en octubre de 2012.
Para la extracción de los organismos se siguió el
procedimiento estándar en palinología, el cual
consistió en pasar el sedimento por tamices con
tamaños de mallas de 30 μm, 60 μm y 200 μm; la
fracción de la malla 200 μm se depositó en un
tubo de ensayo donde se agregó HCl (10%) y se
dejó reposar por una semana. Posteriormente, la
muestra fue centrifugada y lavada dos veces con
agua destilada, el residuo se pasó a un beaker
donde se le agregó glicerina, y se dejó secando a
temperatura ambiente. El resultante final se colocó
en un portaobjetos con glicerina, el cubreobjetos se
selló con esmalte para uñas, para aumentar el tiempo de
conservación de las muestras.
Se realizó un conteo mínimo de 100
organismos, número considerado como suficiente
para describir la estructura de la asociación para
muestras con baja densidad de especies, tomando
como referencia 0,3 cm3 de volumen por muestra
(Wall et al. 2010a). La identificación taxonómica
se realizó con microscopios Nikon Eclipse E400,
y se utilizó bibliografía especializada (Leidy
 Betancur & Acevedo: Amebas testáceas en laguna Barva, Costa Rica 23

1879, Grospietsch 1958, Loeblich & Tappan 1964,
Scott & Medioli 1983, Kaori et al. 2000, Beyens &
Meisterfeld 2001, Brobov 2001, Brobov & Mazei
2004, Lahr & Lopes 2006, Alves et al. 2007, Booth
et al. 2010, Farooqui et al. 2012, Payne et al. 2012,
Siemensma 2015). Se calcularon tanto la diversidad
de las especies reconocidas (índice de Shannon-
Wiener), como la similitud entre las muestras
analizadas (índice de Morisita-Horn).
RESULTADOS
Los sedimentos recolectados están constituidos
de limos con un alto contenido de materia orgánica
(hojas, ramas, semillas, insectos y otros). Todas las
especies de tecamebas observadas pertenecen a la
subclase Lobosa, orden Arcellinida, superfamilias
Arcellacea y Euglyphacea (Cuadro 1). Se encontró
en total: 1 orden, 2 superfamilias, 6 familias y 34
especies, de las cuales 8 se identificaron solo a
nivel de género, 17 a nivel de especie y 9 que no se
pudieron clasificar. Para las muestras de las orillas
(1 y 2), se encontraron 22 especies y 10 géneros
de tecamebas; mientras que para la muestra
de fondo, 23 especies y 7 géneros. El género
Centropyxis fue el más abundante (47,8 y 40,7%,
respectivamente), seguido por Difflugia (24,7 y
34,1%) y Sphenoderia (14,5 y 10,7%). Como especies
dominantes se tienen a Centropyxis aculeata (44,6
y 39,3%; Fig. 1A) y Difflugia urceolata (11,8 y 15%;
Fig. 1B). Sphenoderia lenta en la muestra 10 (5,4%;
Fig. 2A) y Sphenoderia sp. 2 (5,6%; Fig. 2B); y
Difflugia lanceolata (4,7%; Fig. 1C) en la muestra
2. Adicionalmente, se observaron diatomeas,
rotíferos y huevos de Neorhabdocoela (Phyllum
Platyhelminthes, Clase Turbellaria) (Fig. 2F).
Para la muestra 3 (fondo), el género más
abundante fue Difflugia (39,5%), seguido por
Hyalosphenia (23,7%) y Centropyxis (23%), las
especies dominantes fueron Hyalosphenia sp.
1 (23%, Fig. 2C), Difflugia urceolata (22,3%) y
Centropyxis aculeata (15,1%). La especie Difflugia
oblonga también es importante para las muestras
2 y 3 (8,4 y 7,9%; Fig. 1D), en la muestra 1 está
presente en menor proporción junto con la
Difflugia globulosa (Fig. 1E). Adicionalmente en
la muestra de fondo, aumentan los huevos de
Neorhabdocoela y diatomeas pennadas, se observan
hasta 5 especies diferentes (Fig. 1F).
El índice de diversidad de Shannon (H), para
las muestras 1 y 2 son casi iguales (2,215 y 2,214
respectivamente), para la muestra 3 fue de 2,349.
El índice de similitud de Horn entre las muestras
1 y 2, fue de 0,8926; entre las muestras 2 y 3 fue de
0,78694; y entre la 1 y 3 fue de 0,7421.

Cuadro 1. Abundancia de amebas testáceas en cada una de las muestras en laguna del Barva.

Sistemática Muestras-Abundancia

1(%) 1 2(%) 2 3(%) 3

ARCELLINIDA
Arcellacea
Arcellidae
Arcella costata Ehrenberg, 1847 1,1 2 0,0 - 0,7 1
Arcella formosa Nicholls, 2005 0,0 - 0,0 - 2,2 3
Centropixidae
Centropyxis aculeata Ehrenberg, 1832 44,6 83 39,3 84 15,1 21
Centropyxis aerophila Deflandre, 1929 0,0 - 1,4 3 0,0 -
Centropyxis sp. 1 3,2 6 0,0 - 7,9 11
Plagiopyxidae
Planhoongenraadia daurica Bonnet, 1977 2,7 5 1,4 3 1,4 2

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Continuación del cuadro 1

Sistemática Muestras-Abundancia

1(%) 1 2(%) 2 3(%) 3

Trigonopyxidae
Cyclopyxis arcelloides Penard, 1902 0,0 - 2,8 6 0,0
Trigonopyxis arcula Leidy, 1879 0,5 1 2,8 6 0,0 -
Hyalospheniidae
Apodera sp. 1 2,2 4 0,0 - 0,0 -
Hyalosphenia subflava Cash & Hopkinson, 1909 2,7 5 0,5 1 0,7 1
Hyalosphenia sp. 1 0,0 - 0,9 2 23,0 32
Nebela galeata Penard, 1890 0,0 - 0,5 1 0,7 1
Nebela sp. 1 0,0 - 0,5 1 0,0 -
Difflugia globulosa Dujardin, 1837 3,8 7 0,0 - 0,7 1
Difflugia lanceolata Penard, 1890 1,6 3 4,7 10 1,4 2
Difflugia nodosa Leidy, 1879 2,2 4 0 - 0,7 1
Difflugia oblonga Ehrenberg, 1838 3,2 6 8,4 18 7,9 11
Difflugia urceolata Carter, 1864 11,8 22 15 32 22,3 31
Difflugia viscidula Penard, 1902 2,2 4 3,3 7 2,2 3
Difflugia sp. 1 0,0 - 2,8 6 4,3 6
Euglyphacea
Euglyphidae
Sphenoderia lenta Schlumberger, 1845 5,4 10 0,5 1 0,7 1
Sphenoderia muscorum Penard, 1890 1,6 3 1,4 3 0,0 -
Sphenoderia sp. 1 2,2 4 0,5 1 0,0 -
Sphenoderia sp. 2 2,2 4 5,6 12 1,4 2
Sphenoderia sp. 3 3,2 6 2,8 6 0,0 -

Sin identificar
Especie sp. 1 0,5 1 4,2 9 1,4 2
Especie sp. 2 0,0 - 0,5 1 0,7 1
Especie sp. 3 0,0 - 0,5 1 0,0 -
Especie sp. 4 1,6 3 0 - 0,0 -
Especie sp. 5 0,5 1 0 - 0,7 1
Especie sp. 6 1,1 2 0 - 1,4 2
Especie sp. 7 0,0 - 0 - 0,7 1
Especie sp. 8 0,0 - 0 - 0,7 1
Especie sp. 9 0,0 - 0 - 0,7 1
Total 100 186 100 214 100 139

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 Betancur & Acevedo: Amebas testáceas en laguna Barva, Costa Rica 25

Figura 1. A) Centropyxis aculeata, B) Difflugia urceolata, C) Difflugia lanceolata, D) Difflugia oblonga, E)

Difflugia globulosa, F) asociación de diatomeas pennadas (bar: 1 mm).

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Figura 2. A) Sphenoderia lenta, B) Sphenoderia sp. 2. C) Hyalosphenia sp. 1, D) Sphenoderia muscorum, E)

Trigonopyxis arcula, F) huevos de Neorhabdocoela (bar: 1 mm).

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 Betancur & Acevedo: Amebas testáceas en laguna Barva, Costa Rica
DISCUSIÓN
Las muestras 1 y 2 (orillas) presentaron las
mayores abundancias (186 y 214 respectivamente),
mientras que la muestra 3 (fondo) presentó la
menor de todas (139 tecamebas), lo que bien puede
asociarse a una alta destrucción de especímenes
debido al procesamiento utilizado (Payne et al.
2012), o a la diferencia de hábitat que se observa
en las orillas y en el fondo de la laguna.
Los taxones más abundantes en los sedimentos
lacustres del Cuaternario, son generalmente
Centropyxis y Difflugia (Beyens & Meisterfeld, 2001),
lo que concuerda con los géneros encontrados en
la laguna del Barva. Las especies de los géneros
Arcella, Hyalosphenia y Nebela, pertenecen a los
hábitat litorales que rodean los lagos (Wall et al.
2010a), Hyalosphenia es el género más importante en
la muestra del fondo.
El género Difflugia es el más importante en
climas templados y tropicales (Beyens & Meisterfeld
2001), en la laguna del Barva este género presenta
muchas variaciones morfométricas, por ejemplo la
especie D. oblonga presenta las variaciones oblonga,
linearis y tenuis, lo que indica heterogeneidad
de condiciones ambientales en el hábitat
(temperatura, pH, etc.).
A partir de las muestras recolectadas, los
hábitats de las orillas de la laguna son homogéneos
entre sí, ya que presentan el mismo índice de
diversidad de Shannon y el índice de similitud es
cercano a 1, igualdad que podría bien relacionarse
a la extensión de la laguna (70 m). Para la muestra
de fondo la diversidad aumenta ligeramente,
esto debido al transporte y a la mezcla de faunas
durante épocas de invierno, lo que disminuye la
similitud con las muestras de las orillas.
La paludificación que ocurre en las orillas
de la laguna del Barva, se lleva a cabo en los
regímenes de grandes lluvias como resultado de
la descomposición parcial de la materia vegetal
en condiciones de anegamiento y deficiencia de
oxígeno dentro del sedimento (Patterson & Kumar
2002). Las faunas presentes resisten condiciones
de alto estrés, por lo que se consideran especies
oportunistas que colonizan los ambientes
eutróficos y en este caso enriquecido con
productos de los procesos hidrotermales en la
laguna. Las especies que viven en hábitats secos,
hongos y condiciones oligotróficas aledañas a los
lagos, pueden llegar a la asociación por transporte
en épocas de grandes lluvias, acumulándose y
mezclándose en el suelo con las faunas eutróficas.
El fondo de la laguna del Barva, cambia a una
27
asociación de diatomeas pennadas, posiblemente
por la disminución de la temperatura, aunque
los géneros Centropyxis y Difflugia, siguen
siendo importantes. Las cápsulas de huevo de
Neorhabdocoela indican una eutroficación (Rumes
et al. 2005), confirmada por el aumento de la D.
oblonga. El género Hyalosphenia, indica influencia
terrestre en época de grandes lluvias.
Esta laguna al ser pequeña, superficial y con
mezcla ocasional, garantiza que las condiciones
ambientales y que la diversidad y tipo de especies
de tecamebas encontradas sean homogéneas y
representen toda la extensión del lago, esto se
confirma con el trabajo de Umaña (1990), donde
se encontró índices de similitud en el fitoplancton
alta, en todos los casos mayor al 60%.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al personal del Área de
Conservación de la Cordillera Volcánica Central,
sector Volcán Barva por facilitar el ingreso a la
laguna del Barva. Carlos Ramírez por el préstamo
de los botes; al geólogo Sergio Hernández y
Christian Matamoros por el apoyo durante las
labores de campo y laboratorio. Esta investigación
es parte de los resultados del proyecto de
investigación de la Escuela Centroamericana de
Geología (Universidad de Costa Rica) 113-B2-136:
Estudio paleontológico en ambientes continentales
de Costa Rica (depósitos recientes y antiguos de
agua dulce).
LITERATURA CITADA
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