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plantas
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Parénquima del xilema: papel y relevancia en el funcionamiento de la madera en
los árboles
Aleksandra Slupianek * , Alicja Dolzblasz y Katarzyna Sokolowska
Departamento de Biología del Desarrollo Vegetal, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de Wrocław, Kanonia 6/8,
50328 Wrocław, Polonia; alicja.dolzblasz@uwr.edu.pl (AD); katarzyna.sokolowska@uwr.edu.pl (KS)
* Correspondencia: aleksandra.slupianek@uwr.edu.pl
Resumen: Las plantas leñosas se caracterizan por tener un sistema vascular altamente complejo, donde el xilema secundario
(madera) es responsable del transporte axial de agua y diversas sustancias. Estudios anteriores se han centrado en los
elementos conductores muertos en este tejido heterogéneo. Sin embargo, las células vivas del parénquima del xilema, que
constituyen una fracción funcional significativa del tejido de la madera, se han descuidado mucho en los estudios sobre la
biología de los árboles. Aunque recientemente ha habido un mayor interés de investigación en las células del parénquima del
xilema, los mecanismos que operan en estas células son poco conocidos. Por lo tanto, la presente revisión se centra en
funciones seleccionadas del parénquima del xilema y su relevancia en el funcionamiento de la madera. Además, para dilucidar
la importancia del parénquima del xilema, hemos recopilado evidencia que respalda la hipótesis sobre la importancia de las
células del parénquima en el funcionamiento de los árboles e identificado las preguntas clave no abordadas en el campo.
Palabras clave: almacenamiento de carbohidratos; CODIT; células de contacto; embolia; conductancia hidráulica; árboles;
células asociadas a vasos; almacenamiento de agua; parénquima del xilema
Cita: Słupianek, A.; Dolzblasz, A.;
Sokołowska, K. Xylem Parenchyma: papel 1. Introducción
y relevancia en el funcionamiento de la
Las plantas vasculares han desarrollado un sistema de transporte sofisticado y eficiente
madera en los árboles. Plantas 2021, 10,
que suministra agua y varias otras sustancias, incluidos fotoasimilados, iones y hormonas , a
1247. https://doi.org/ 10.3390/plants10061247
todos los órganos de la planta. El sistema vascular comprende dos tipos principales de tejido,
floema y xilema, que se clasifican en primarios, que se originan en el procambium, y secundarios ,
que se originan en el cambium [1–3]. El cambium vascular se encuentra en plantas con
Editor académico: Sylvie Renault
crecimiento secundario y puede producir continuamente floema secundario hacia afuera y xilema
Recibido: 20 mayo 2021
secundario (madera) hacia adentro una vez formado. En consecuencia, el engrosamiento lateral
Aceptado: 16 junio 2021
del tallo permite que las plantas obtengan una altura y un crecimiento radial excepcionales, lo
Publicado: 19 junio 2021 que, a su vez, les permite acceder a mejores condiciones de luz [3,4].
La estructura y la complejidad del sistema vascular varían y son particularmente avanzadas
Nota del editor: MDPI se mantiene neutral
en las plantas leñosas [1,5]. El sistema vascular juega un papel importante en la regulación de
con respecto a reclamos jurisdiccionales en varios procesos fisiológicos y de desarrollo, y debido a la larga vida útil y el gran tamaño de las
mapas publicados y afiliación institucional plantas leñosas, es crucial para la comunicación eficiente a larga distancia entre las raíces
aciones. distantes y la copa del árbol . 5–8]. Por lo tanto, la presente revisión se concentra específicamente
en el xilema secundario; los lectores interesados en el floema secundario pueden consultar otros
artículos de revisión (p. ej., [9–13]).
1.1. Estructura del Xilema Secundario (Madera)
Copyright: © 2021 por los autores.
Licenciatario MDPI, Basilea, Suiza. El tejido maduro del xilema comprende tres tipos principales de células: elementos traqueales
Este artículo es un artículo de acceso abierto
( elementos conductores o conductos), fibras y células del parénquima. Los elementos traqueales, que son
distribuido bajo los términos y células muertas, son el tipo principal de células de madera dispuestas y conectadas axialmente para formar
condiciones de Creative Commons una ruta larga para transportar la savia del xilema. Estos elementos también pueden resistir grandes
Licencia de atribución (CC BY) (https:// presiones negativas debido a sus gruesas paredes celulares secundarias lignificadas [1,2,14]. Según el
creativecommons.org/licenses/by/ tipo de unión, se han identificado dos tipos de conductos de xilema: traqueidas y elementos de vasos [15].
4.0/).
Plantas 2021, 10, 1247. https://doi.org/10.3390/plants10061247 https://www.mdpi.com/journal/plants
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Las traqueidas son elementos conductores relativamente estrechos, conectados entre sí a través de
agujeros en la pared celular secundaria, llamados hoyos bordeados. Las traqueidas son un componente
importante de la madera de las gimnospermas (coníferas) y ocasionalmente se encuentran en la madera de las angiosperm
Además de transportar la savia del xilema, las traqueidas fortalecen la estructura de la madera en las
coníferas, que carecen de células de soporte, fibras [1,16–18]. El otro tipo de elementos conductores, que
se conectan a través de placas perforadas (paredes extremas abiertas entre celdas adyacentes), se
denominan elementos de vaso. Los elementos de los vasos son el principal tipo de célula conductora en
las angiospermas, por lo general tienen un diámetro más ancho que las traqueidas y están dispuestos
axialmente, uno encima del otro, para formar tubos largos llamados vasos [5,16]. Además del transporte
axial en los elementos traqueales, la savia del xilema se transporta a través de pozos entre conductos, que
permiten el flujo lateral de solutos entre elementos conductores adyacentes. Además, las fosas pueden
conectar conductos con los elementos vecinos no traqueales, las células del parénquima del xilema [19,20].
Los elementos de soporte en la madera de las angiospermas son las fibras, que son células largas, en su
mayoría muertas , con paredes celulares secundarias gruesas y lignificadas [1]. En particular, cuando las fibras aún
poseen protoplastos vivos, también participan en el almacenamiento y la movilización de carbohidratos [21,22]. El
último tipo de células de la madera son las células del parénquima del xilema, que pueden estar orientadas axial o
radialmente, y estas últimas forman rayos. Aunque estas células suelen tener paredes celulares secundarias
relativamente delgadas, generalmente lignificadas, mantienen su actividad metabólica durante muchos años
[1,23,24] y realizan diversas funciones cruciales para el funcionamiento de la madera y los árboles (p. ej., [25–29]).
Además, en el fuste del árbol se pueden encontrar dos tipos de madera: albura y duramen . La
albura se encuentra en la zona exterior de la madera, que es la parte fisiológicamente activa del xilema
secundario. Contiene células vivas y es la región donde se transporta la savia del xilema dentro de los
elementos traqueales. Por el contrario, el duramen se localiza en la zona interior de la madera, que es la
fracción de madera inactiva desprovista de células vivas y donde no se produce el transporte de la savia
del xilema. La transición de albura a duramen ocurre a medida que el árbol envejece [30,31].
El xilema secundario en las gimnospermas (también llamadas de madera blanda) es menos complejo que el
de las angiospermas (también llamadas de madera dura). La madera de gimnospermas se compone principalmente
de traqueidas (que alcanzan hasta el 90% en volumen) y solo una pequeña cantidad de células del parénquima del
xilema, a menudo limitadas a los rayos [15,16,18], mientras que la madera de angiospermas se compone de
elementos de vasos, traqueidas, fibras y abundantes fracciones de parénquima xilemático [1]. Además, en algunos
grupos de coníferas también se pueden identificar canales de resina [18] (Figura 1).
Figura 1. Representación esquemática de madera blanda (a) y madera dura (b). Debido a la variedad de especies, los diagramas se simplificaron
y solo se marcaron los tipos de células seleccionados. Además, las proporciones de las celdas podrían no ser precisas.
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1.2. Parénquima del
xilema Las células del parénquima del xilema se caracterizan por fosas simples, donde se
localizan numerosos plasmodios mata. Por lo tanto, están bien conectados y forman una red 3D de
protoplastos interconectados que pertenecen a los sistemas axial y radial del xilema secundario [1,32–37].
Además, las células del parénquima constituyen un puente de conexión, que se extiende desde el xilema
hasta el floema y forma una asociación funcional entre estos tejidos. Se ha informado que la corriente de
transpiración en los conductos del xilema está directamente conectada con el tejido del floema a través
del parénquima de los rayos [38–42].
En el contexto de la clasificación del parénquima del xilema, se han utilizado varias
terminologías; por lo tanto, hemos intentado usar una terminología consistente con la utilizada en los
artículos originales discutidos en esta revisión. Según la orientación de las células en la madera, el
parénquima del xilema se clasifica en parénquima axial o radial (Figuras 1 y 2, Tabla 1). En el
parénquima axial se distinguen dos grandes fracciones: el parénquima paratraqueal, que linda con
elementos conductores, y el parénquima apotraqueal, que suele estar escasamente localizado en el
xilema, sin conexiones a los conductos (Figura 2). Los tipos interesantes de parénquima apotraqueal
son el parénquima inicial y terminal. Aunque el parénquima inicial y terminal se forman al principio y
al final de la temporada de crecimiento, respectivamente, ambos tipos de parénquima apotraqueal
están estrechamente asociados con los anillos de crecimiento y se localizan a lo largo del borde de
un anillo anual [43–46]. Sin embargo, esta clasificación del parénquima del xilema solo se usa para
las angiospermas porque, en la madera de coníferas, las células vivas están representadas
principalmente por el parénquima radial (radial) y, a veces, por el parénquima axial, así como por las
células epiteliales en algunas especies (Figura 2) . Las células epiteliales de las gimnospermas
rodean los canales de resina y producen resina, lo que ayuda a las plantas coníferas a defenderse
de los agentes bióticos después de una lesión [18,47].
Actualmente, se supone que las células vivas constituyen una porción significativa del xilema
secundario, tanto en términos de estructura como de función (Figura 2) [20,37]. Además, el
parénquima xilemático de las angiospermas es más abundante que el de las gimnospermas y suele
pertenecer tanto al sistema radial como al axial. Sin embargo, en las especies arbóreas de
angiospermas, la cantidad total de parénquima suele oscilar entre el 20 % y el 40 %, y la fracción de
parénquima axial es muy variable, entre ≤1 % y ≥30 % (Figura 2). Por ejemplo, los representantes
de los géneros Populus, Aesculus, Magnolia y Eucalyptus se caracterizan por un parénquima axial
escaso, mientras que el parénquima axial es abundante en Quercus, Robinia y Ceiba [46,48–50]. En
contraste, las coníferas tienen menos células de xilema vivas (entre 7% y 10%), que pueden estar
limitadas al parénquima de los radios [1,18,29,47] (Figura 2). Además, los análisis globales de
fracciones de parénquima mostraron que la cantidad de células vivas está determinada por la zona
climática, encontrándose un mayor número de células de parénquima xilemático en especies
tropicales que en especies leñosas templadas y subtropicales. Curiosamente, estas observaciones
están vinculadas a las diferencias en las fracciones de parénquima axial pero no en los radios en las
especies de angiospermas [29]. Los estudios sobre una especie de conífera de hoja perenne
(Juniperus thurifera L.) mostraron que la abundancia de parénquima radial varía anualmente, lo que
sugiere que los cambios interanuales en la temperatura y la precipitación afectan el volumen de
células vivas en la madera [51]. Además, las plantas que representan diferentes formas de crecimiento
muestran proporciones variadas de parénquima xilemático, siendo especialmente abundantes en
lianas y tallos suculentos [49,50,52–54]. Por ejemplo, en el género Machaerium floribundum Benth.,
que puede existir como un árbol que crece hasta 25 m de altura y como una liana, aproximadamente
el doble de parénquima axial y radial está presente en el xilema de la forma de liana que en el árbol.
especímenes [52]. Sorprendentemente, la cantidad de fracción de tejido de parénquima en las suculentas de ta
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Figura 2. Tipos de células del parénquima del xilema de especies seleccionadas de gimnospermas y
angiospermas. Secciones transversales del xilema secundario de gimnospermas (a—Pinus sp., b—Picea
sp., c—Abies sp.) y angiospermas (d—Aesculus sp., e—Populus sp., f —Fraxinus sp. , g—Acer sp., h—Quercus sp.).
Los diferentes tipos de parénquima del xilema están marcados con varios colores: parénquima radial con verde,
parénquima paratraqueal con rojo, parénquima apotraqueal con azul y parénquima terminal con amarillo. Células
epiteliales en Picea sp. madera están marcadas con marrón. La madera madura se muestra en (a,b,c,d,h) y la
madera juvenil en (e,f,g). Abreviaturas: ET: traqueidas de madera temprana, LT: traqueidas de madera tardía ,
RC: canal de resina, EV: vasija de madera temprana, LV: vasija de madera tardía, V: vasija. Barras de escala: 100 µm.
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Tabla 1. Glosario de parénquima xilemático.
parénquima axial células de parénquima de un sistema longitudinal; generalmente forman hebras de células axialmente alargadas
parénquima paratraqueal parénquima axial elementos traqueales vecinos parénquima axial elementos traqueales no vecinos células
parénquima apotraqueal parenquimáticas de un sistema radial, agrupadas en radios orientados radialmente bandas de parénquima en los
parénquima de rayos extremos de los anillos de crecimiento; asociado con el extremo (parénquima terminal) o con el comienzo (parénquima
inicial) de una célula de parénquima axial anular o radial en contacto directo con elementos traqueales a través de fosas
parénquima marginal
especializadas (fosas de contacto)
celular de contacto
célula de contacto de la célula asociada al vaso (VAC) en contacto directo con los elementos del vaso
celda de aislamiento Célula de parénquima axial o radial sin contacto directo con elementos traqueales.
El otro sistema de clasificación del parénquima del xilema, que se basa en la localización de células
vivas con respecto a los elementos conductores, identifica dos tipos de células del parénquima del xilema:
células de aislamiento y células de contacto, ambas representan fracciones axiales y radiales del parénquima
(Tabla 1). Las células de aislamiento no tienen contacto directo con los conductos y se especializan en el
transporte simplásmico debido a los numerosos plasmodesmos ubicados en las fosas simples, que las
conectan con otras células vivas de la madera [1,55–57]. Por el contrario, las células de contacto están
unidas con elementos conductores adyacentes a través de grandes fosas de contacto y con células vecinas
del parénquima, incluidas las células de aislamiento, a través de plasmodesmos reunidos en fosas simples
[1,23,56,58]. El término biológico "células de contacto" se puede utilizar para todas las células del parénquima
del xilema que están en contacto directo con el elemento traqueal muerto, mientras que las células asociadas
a los vasos (VAC) se refieren a las células del parénquima conectadas a los elementos de los vasos y, por lo
tanto, se utilizan exclusivamente para las angiospermas. [58,59] (Figura 3).
Figura 3. Celdas asociadas a vasos (VAC) y celdas de aislamiento en una sección transversal de madera de Populus sp.
Los VAC con pozos de contacto están marcados con puntas de flecha rojas y las celdas de aislamiento con puntas de flecha negras.
Abreviatura: V—buque. Barra de escala: 20 µm.
La región donde el hoyo de contacto une una celda de contacto/VAC con un elemento traqueal
está desprovista de plasmodesmos y revestida con una capa amorfa. Por lo tanto, el transporte
entre las células vivas del parénquima y los conductos muertos no puede ocurrir a través de la vía
simplásmica [24,60,61]. Sin embargo, estudios recientes han demostrado experimentalmente que
la captación de solutos de los conductos muertos a los VAC involucra la vía endocítica, incluidos
los procesos tanto mediados como independientes de la clatrina [62]. A nivel ultraestructural, las
células de contacto se caracterizan por un citoplasma denso, numerosas vesículas, retículo
endoplásmico bien desarrollado y abundantes mitocondrias y vacuolas. Estas células, al igual que
otras células del parénquima del xilema, pueden almacenar almidón en los amiloplastos pero en
cantidades mucho más pequeñas [24,26,62,63]. Debido a la ubicación y el carácter único de las células de co
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Recientemente se ha estudiado su papel en muchos procesos que ocurren en la madera, lo que demuestra su naturaleza
altamente especializada (p. ej., [28,62,64–69]).
Así, las células del parénquima del xilema son un componente importante de la masa leñosa, cruciales
para el correcto funcionamiento del tejido y de la planta en su conjunto. En esta revisión, nos enfocamos en
las siguientes funciones seleccionadas del parénquima del xilema en el funcionamiento del árbol, con énfasis
en las células de contacto/VAC: (1) como tejido de almacenamiento; (2) en la regulación de la conductividad
del xilema; (3) en un mecanismo de defensa; (4) en el soporte mecánico de la madera. Siempre que ha sido
posible, también se han tenido en cuenta las diferencias entre la madera de angiospermas y gimnospermas.
2. Parénquima del xilema como tejido de almacenamiento
Una de las funciones principales de las células del parénquima del xilema es su función como tejido de
almacenamiento (p. ej., [69,70]). El grupo de compuestos almacenados depende de las características anatómicas del
tallo, y una variable clave en su capacidad de almacenamiento es la abundancia del parénquima del xilema, generalmente
las únicas células que permanecen metabólicamente activas en el xilema secundario maduro [26,43]. Dado que las
células vivas del parénquima del xilema son un elemento esencial de la madera, las moléculas como el agua, los
carbohidratos no estructurales (NSC) y los lípidos almacenados en estas células constituyen una gran parte de los
compuestos acumulados. Por lo tanto, el conjunto de compuestos almacenados refleja la condición actual de una planta,
su fenología, el período del año y el impacto de los factores ambientales en la planta (p. ej., [71–73]). En general, los
compuestos almacenados dentro del parénquima vivo del xilema juegan un papel vital en el funcionamiento de toda la
planta y son particularmente importantes para la supervivencia de los árboles durante los períodos de estrés.
Generalmente, las celdas de almacenamiento son células del parénquima del xilema que están alejadas de los
conductos, es decir, celdas de aislamiento. Por lo tanto, el rasgo característico de las células de contacto, es decir, la
ausencia de una gran vacuola, indica su limitada capacidad de almacenamiento [24,58]. Aunque algunos compuestos
pueden estar presentes en las células del parénquima del xilema que están en contacto directo con los conductos, todavía
se consideran sitios de almacenamiento temporal [22,50,64,74]. Por lo tanto, la gran mayoría de los ejemplos presentados
en esta sección se refieren a celdas de aislamiento.
2.1. Almacenamiento
de agua Las células del parénquima del xilema pueden almacenar agua, que es esencial para el buen
funcionamiento de una planta. El agua almacenada en las células vivas de la madera es una fracción del almacenamiento
de agua intracelular, que también incluye las células de la médula y las capas fuera del cambium vascular, como el floema
[70] . El agua almacenada en las células del parénquima del xilema es fundamental para la supervivencia tanto de las
angiospermas como de las gimnospermas durante condiciones de estrés, como la sequía (p. ej., [75–79]). Bajo estrés
hídrico, las plantas pueden extraer agua de los tejidos de almacenamiento para mantener el funcionamiento del sistema
vascular [70].
Las plantas que crecen en hábitats pobres en agua y dependen del agua almacenada en sus tallos presentan
modificaciones anatómicas específicas. En tales especies, la capacidad adicional para el almacenamiento de agua
intracelular puede ser proporcionada por el mayor número de células de parénquima de paredes delgadas no lignificadas,
que pueden ser estructuralmente diversas [70]. Por ejemplo, Adansonia y Bursera forman bandas extraapotraqueales de
células vivas debido a la excesiva proliferación del parénquima axial [55,80,81]. Además, el agrandamiento del tallo de la
liana es resultado del aumento de la fracción del parénquima del xilema. Por lo tanto, abundantes células vivas en el
xilema secundario respaldan el almacenamiento de agua y nutrientes [52,82,83]. Los estudios sobre especies de bosques
tropicales secos han informado que el número y la distribución de las células del parénquima del xilema influyen
fuertemente en el rendimiento de las plantas bajo estrés hídrico; las especies con extensas fracciones de células del
parénquima del xilema se consideraron evitadoras de la sequía [84–86]. También se ha planteado la hipótesis de que la
notable cantidad de agua almacenada en las células del parénquima en los tallos de la liana Machaerium floribundum
Benth. puede ayudar a sobrevivir durante los períodos secos [52]. Además, Malus × domestica Gala (4×), que se
caracteriza por una mayor cantidad de células vivas en la madera, en general se desempeñó mejor durante condiciones
de sequía breve y moderada en comparación con la variante de ploidía Gala (2×), lo que indica el papel de células del
parénquima del xilema en el almacenamiento de agua [87].
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2.2. Almacenamiento
de carbono Se sabe que el carbono es particularmente importante durante los períodos de demanda
de carbono, como la brotación de las yemas de las hojas y el crecimiento de los brotes al comienzo de la
temporada de crecimiento. Las celdas de madera viva se consideran sitios de almacenamiento de carbono.
Los compuestos de carbono más comunes que se almacenan en el tejido de la madera son las NSC, que
se almacenan tanto en el parénquima radial como en el xilema axial [88–92]. Entre las NSC, las más
abundantes son el almidón y los azúcares de bajo peso molecular, como la glucosa, la fructosa y la
sacarosa, y las menos abundantes, pero aún relevantes en algunos grupos de árboles, son los
oligosacáridos y los polioles [69]. Por lo tanto, la abundancia de células vivas afecta fuertemente la
capacidad de almacenamiento de NSC de la madera. Se ha revelado una fuerte correlación positiva entre
el contenido de células del parénquima y el almacenamiento de NSC en angiospermas templadas como
Aesculus hippocastanum L., Acer pseudoplatanus L., Fraxinus excelsior L., Fagus sylvatica L. y Quercus
robur L. [50,93]. En particular, la madera de coníferas, que se caracteriza por una fracción más pequeña
de células vivas que la de las angiospermas, presenta una concentración más baja de NSC [94]. Sin
embargo, la correlación entre la cantidad de parénquima del xilema y la acumulación de carbohidratos en
este tejido es compleja, lo que es más fuerte para las especies templadas pero no lo suficientemente
distinta para los árboles tropicales [50] y, por lo tanto, requiere más investigación. Aunque la capacidad de
almacenamiento de carbohidratos depende de la abundancia de la fracción de parénquima en una planta
determinada, la producción y el empleo de carbohidratos provocan, por ejemplo, fluctuaciones estacionales
en los niveles de NSC, lo que dificulta la evaluación experimental del vínculo entre la anatomía, es decir,
la cantidad de xilema parénquima y de carbohidratos [26,89,95–98].
Sin embargo, la capacidad de almacenamiento de la fracción de parénquima del xilema no siempre
se utiliza por completo [26]. De acuerdo con la clasificación histórica, las plantas que dependen de las
NSC como principal forma de almacenamiento de carbono (árboles de almidón) se pueden distinguir de
los llamados árboles gordos, que acumulan lípidos naturales en la madera [99] . Algunos representantes
leñosos de an giospermas y gimnospermas (p. ej., Pinus sp., Tilia sp.) muestran mayores cantidades de
lípidos almacenados que las de las NSC [89,100]. Excepto por el papel de los carbohidratos almacenados
durante el crecimiento de la planta sin restricciones, la mayor cantidad de NSC promueve la resistencia a
la sequía en las plantas. Varias plantas de cultivos transgénicos, que están diseñadas para acumular una
mayor cantidad de fructanos, poseen una mayor tolerancia a la sequía, incluida una mejor tasa de
crecimiento en condiciones de estrés [101]. Además, la manipulación de la concentración de NSC en las
plántulas de 10 especies de árboles tropicales reveló que el enriquecimiento de NSC aumenta los
potenciales hídricos del tallo y la tolerancia general al déficit de agua [102]. La participación de las NSC
almacenadas en la promoción de la resistencia a la sequía de las plantas es consistente con el hecho de
que la reparación de la embolia es un proceso que demanda carbono. Por lo tanto, se puede suponer que
la mayor cantidad de NSC mejora el proceso de reparación de la embolia porque las NSC son las
principales formas de almacenamiento de carbono [102,103].
3. Regulación de la conductividad hidráulica del xilema por el parénquima del xilema
Estudios previos demostraron que las células del parénquima del xilema tienen el potencial de
modular directa e indirectamente el flujo de solutos dentro de los elementos traqueales (p. ej.,
[28,93,104]). Por lo tanto, en esta sección, discutimos cómo la actividad del parénquima del xilema
afecta el transporte axial de solutos dentro del xilema (Figura 4a).
3.1. Reparación de
embolias La savia del xilema transportada dentro del sistema interconectado de elementos traqueales
muertos bajo presión negativa (tensión) es propensa a la cavitación [105], que puede ser inducida por la
siembra de aire y conduce a la formación de burbujas cuando el aire pasa a través de los poros de las
membranas de la fosa [105] . 106–108]. La cavitación también puede ser inducida por burbujas de aire
adheridas a las grietas en las paredes de los elementos muertos [109–111]. La expansión adicional de la
burbuja de gas provoca la formación de embolia, que puede extenderse dentro de un solo elemento
traqueal ya otros elementos del sistema vascular con relativa rapidez y facilidad. Los estudios también han
informado que la embolia puede ser inducida por congelación en condiciones de laboratorio [5,17,112].
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La cavitación y la consiguiente formación de embolias no solo se producen en hojas, raíces y tallos
[112–114] , sino que también se producen en el xilema secundario.
Figura 4. Ilustración esquemática de diferentes vías de transporte y procesos que regulan la conductividad hidráulica del xilema que
opera en la madera. (a) Direcciones principales del transporte de célula a célula (flechas abiertas) en la madera de angiospermas. La
ubicación del floema secundario está marcada con una flecha gris. El área marcada con una línea de puntos en (a) se amplía en (b).
(b) Procesos variados facilitados por las células del parénquima que están involucradas en la regulación de la conductividad hidráulica
del xilema. Abreviaturas: V: vaso, VAC: célula asociada al vaso, AP: parénquima axial, RP: parénquima radial. La pared celular
secundaria está marcada con gris, la capa amorfa en VAC con negro y los tensioactivos en la superficie de las paredes de los vasos con color naranja.
Al interrumpir el continuo de la savia del xilema, la embolia reduce la capacidad de transporte del
xilema, lo que puede resultar en efectos a corto plazo, incluido el cierre de estomas y la reducción de la tasa
de fotosíntesis, y efectos a largo plazo, como la reducción del crecimiento e incluso la reducción de las plantas.
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muerte [115–117]. Aunque el proceso de reparación de la embolia no se comprende por completo, las
plantas pueden restablecer la funcionalidad del xilema tanto a diario como estacionalmente, y en general
se acepta que la recarga de la embolia puede ocurrir bajo tensión [21,93,118–121]. Las plantas herbáceas
dependen principalmente de la presión de la raíz para recuperarse de la formación de embolias, mientras
que los árboles adoptan estrategias más complicadas y dependen de las actividades del parénquima del
xilema y el floema.
La reparación de embolias en árboles es un proceso de tres pasos, que incluye (1) detectar señales
de formación de embolias mediante células de contacto/VAC, (2) generar un gradiente osmótico entre los
conductos embolizados y las células vivas adyacentes y, en consecuencia, crear una fuerza impulsora
para (3) movimiento del agua en los elementos traqueales.
Aunque se han propuesto pocas hipótesis sobre el primer paso de la reparación de la embolia, la
detección , este fenómeno sigue sin estar claro. Estudios previos sobre laurel (Laurus nobilis L.), en los que se
utilizó sonicación para imitar la cavitación, sugieren que la reparación de la embolia se desencadena por la
vibración de las paredes del elemento traqueal durante la cavitación, que es detectada por los VAC [122].
Además, la despolimerización del almidón inducida por sonicación en los VAC, que es una parte
indispensable de la recuperación del xilema de la embolia. Esto sugiere la naturaleza biofísica de la señal
que inicia la reparación de la embolia, que más tarde se denominó mecanodetección [122]. Otra hipótesis
sugirió que la sacarosa u otros carbohidratos de bajo peso molecular son las señales que desencadenan
la reparación de la embolia, que normalmente se filtran desde el parénquima del xilema y el floema hacia
la savia del xilema y comienzan a acumularse en las paredes de las células del conducto cuando se
produce la embolia [123]. Otros estudios mostraron cambios significativos en la expresión de genes
implicados en el metabolismo de los carbohidratos al detectar la embolia las células del parénquima que
rodean los vasos del xilema. Además, la presencia de aire en los vasos embolizados supuestamente
desencadena la respuesta inicial a través de una reducción del estrés hipóxico y la formación de ERO [124].
En el segundo paso de la reparación de la embolia, se genera un gradiente osmótico entre la luz del
conducto embolizado y la célula del parénquima adyacente [125], probablemente por el transporte de
solutos desde estas células vecinas del parénquima del xilema. Se sospecha que estos solutos son
demasiado grandes para pasar a través de los pozos entre conductos y se mantienen en los elementos
traqueales a los que fueron transportados. Por lo tanto, una alta concentración de soluto generada retrae
el agua de las células vivas de la madera y la corriente de transpiración para entregarla a los elementos
traqueales cavitados [118]. Las sustancias que se indican como la fuente del gradiente son carbohidratos
almacenados en las células del parénquima del xilema (p. ej., [93,126]) (Figura 4b, flecha marrón). Durante
el invierno, cuando no hay almidón presente en los VAC del laurel, no se detectó recuperación del xilema
de la embolia inducida experimentalmente, lo que sugiere que la conversión de almidón en azúcar es
necesaria para generar una fuerza motriz para el transporte de agua a los conductos embolizados [127].
Además, los niveles de almidón en las células del parénquima del xilema disminuyen con el progreso del
relleno del conducto en Populus trichocarpa y Laurus nobilis [27,123]. Además, la inhibición de la
reconstitución del xilema no solo detiene la despolimerización del almidón en los VAC [66,68] , sino que
también regula los genes, incluidos los que codifican enzimas relacionadas con el metabolismo de los
carbohidratos y la degradación del almidón, como se demostró en P. trichocarpa [124] . ].
Sobre la base de cambios significativos en la expresión de genes implicados en el metabolismo de los
carbohidratos después de la formación de embolia en P. trichocarpa, se planteó la hipótesis de que las
modificaciones en las células del parénquima del xilema promueven la liberación de sacarosa del almidón,
que es necesaria para el proceso de recarga [124]. Estudios previos mostraron que en los árboles Juglans
regia L. (nogal), el transportador de membrana de sacarosa podría estar directamente involucrado en la
recuperación de la embolia, particularmente durante la embolia inducida por congelación, ya que el nivel de
JrSUT1 aumentó justo después de los ciclos de congelación y descongelación durante el otoño. periodo
invernal [25]. Simultáneamente, JrSUT1 y la H+ ATPasa de la membrana plasmática se han localizado en las
células del parénquima del xilema adyacentes a los vasos, lo que indica la presencia de un mecanismo de cotransporte d
(Figura 4b, flecha marrón y óvalo verde). Todos estos estudios indican el papel de los carbohidratos
almacenados en las células del parénquima del xilema en la reparación de la embolia, que se transportan
a los elementos traqueales adyacentes para generar un gradiente osmótico para el relleno del xilema
durante la embolia (Figura 4b, flecha marrón).
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Además, el proceso de relleno del conducto en el xilema se ha asociado con la descarga del floema.
Durante las últimas décadas, el floema se ha considerado una fuente adicional de azúcares y otros solutos,
que impulsan la actividad osmótica para el movimiento del agua, y el parénquima de los rayos se considera
una vía potencial para su transporte a los conductos embolizados [68,111,119,126,127] (Figura 4b, flecha
marrón). La importancia del transporte radial a través de los rayos del xilema se demostró mediante
experimentos de anillamiento, que indicaron que cuando se eliminaba la región del floema, también se
reducía la capacidad de restaurar las pérdidas en la conductancia hidráulica [119,127,128]. Además, se
sugirió que la despolimerización del almidón en el parénquima del xilema se desencadena por señales
transferidas desde el floema [127], o que los niveles decrecientes de almidón en las células del parénquima
del xilema las convierten en un fuerte sumidero y desencadenan la descarga del floema y el transporte
activo de azúcares al xilema [27] (ver más detalles sobre el papel del floema en la recuperación de la
embolia en [68]).
El tercer paso en el proceso de reparación de la embolia es el movimiento del agua. Cuando se
genera un gradiente de conducción adecuado, se produce la ósmosis para volver a llenar los elementos
traqueales embolizados con agua liberada en la luz de los conductos de las células del parénquima del
xilema adyacentes [ 125] (Figura 4b, flecha gris oscuro). Los altos niveles de acuaporinas de la membrana
plasmática (canales de agua de la membrana) en los VAC probablemente mejoran la capacidad de
transporte de agua, ya que los cambios en la permeabilidad al agua de la membrana durante el proceso de
recarga están relacionados con una mayor expresión de acuaporinas en los VAC en Juglans regia y Populus
trichocarpa [66,129]. (para una revisión de las acuaporinas, consulte [28], Figura 4b, óvalo gris oscuro). Los
estudios empíricos que utilizan colorantes fluorescentes sugieren que la transferencia radial de agua desde
las capas externas (floema) hasta el xilema embolizado en Eucalyptus saligna se ve facilitada por el
simplasto de las células del parénquima radial [40]. Además, los estudios sugieren que el agua almacenada
en la corteza de Castanea dentata (castaño americano) se redistribuye al xilema a través del parénquima
radial temprano durante el estrés por sequía para minimizar el riesgo de falla hidráulica [130] (Figura 4b, flecha gris os
Además de la hipótesis de la reparación de la embolia en tres pasos, se han sugerido otros
mecanismos para la reparación de la embolia. Un mecanismo propuesto plantea la hipótesis de que el
relleno del xilema se basa en la presión generada por la expansión del tejido vivo que rodea los vasos del
xilema. De acuerdo con esta hipótesis, las células del parénquima primero reducen su potencial osmótico
mediante la hidrólisis del almidón, lo que, a su vez, aumenta su presión de turgencia por la entrada de agua
y, en consecuencia, crea presión para que el conducto se rellene con el agua transportada desde las células
adyacentes a los elementos traqueales [131,132]. Sin embargo, esta hipótesis ha sido cuestionada muchas
veces y ya no se estudia [111,133].
Otro postulado interesante sobre el relleno del xilema, que enfatiza el papel de la presión de la raíz,
fue propuesto por Westhoff et al. [134,135]. El grupo probó el llenado de vasos midiendo los cambios
estacionales en la osmolalidad en los conductos del xilema de los árboles Betula pendula Roth (abedul),
con especial atención al llenado de primavera. Informaron que la presión de la raíz es una fuerza impulsora
importante para la recarga de los vasos de abedul, y el desarrollo de la presión de la raíz coincidió con la
aparición de gradientes de osmolalidad, lo que sugiere que en los árboles altos, la recarga del conducto del
xilema se basa en un mecanismo dual que opera desde la base (por la presión de la raíz), así como desde
la parte superior (por la presión hidrostática generada por la presión osmótica ligada al xilema) del árbol. En
el mecanismo dual propuesto, el llenado de los recipientes se inicia con la presión de la raíz y le sigue la
generación de un gradiente de presión hidrostática que da como resultado el movimiento radial del agua
hacia los recipientes vacíos. Además, es probable que los azúcares se liberen directamente en el xilema y
que el almidón se degrade enzimáticamente, lo que indica el papel de las células vivas del xilema como
fuente de agua y azúcares [134,135].
La secuencia de eventos durante la recuperación hidráulica de la embolia de xilema no se ha
dilucidado por completo y puede explicarse parcialmente por la heterogeneidad de los mecanismos
que dominan en diferentes especies. Por lo tanto, la participación de las células del parénquima del
xilema en el llenado del xilema sugiere que el proceso de recuperación de la embolia debe
correlacionarse con la abundancia del parénquima, lo que luego se confirmó mediante análisis
anatómicos, vulnerabilidad a la embolia del xilema y mediciones del tiempo de deshidratación en
ramas extirpadas de 12 especies de angiospermas. [93]. Los resultados sugirieron fuertemente que
la reversión de la embolia fue más efectiva en especies con una mayor proporción de células de parénquima y
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la danza puede ser una fuente importante de carbohidratos y/o agua [28,93]. Además, la suposición
de que el relleno del xilema depende de las células vivas de la madera y el floema verificó la hipótesis
de que las coníferas tienen una menor capacidad de relleno de embolia, ya que estas especies se
caracterizan por fracciones de parénquima más bajas que las de las angiospermas [28, 94, 136].
Por lo tanto, el mecanismo de llenado de conductos en las gimnospermas es aún ambiguo y generalmente menos
estudiado. Aunque se ha documentado la recarga primaveral de la embolia invernal en las especies de Picea y
Abies (p. ej., [137–139]), los datos sobre la recarga durante un breve período de tiempo son limitados. Además, se
ha postulado que la recarga podría no ocurrir diariamente en las coníferas [136]. Los análisis comparativos de las
especies de angiospermas y gimnospermas para determinar la correlación entre los rasgos estructurales y
funcionales clave asociados con la vulnerabilidad a la embolia verificaron que diferentes mecanismos permiten la
recarga del xilema en los dos grupos de plantas [140]. Por lo tanto, a diferencia de las gimnospermas, las
angiospermas tienen una capacidad de reversión de la embolia, en la que el parénquima juega un papel importante,
y tal autonomía de los mecanismos de reparación de la embolia del xilema en las coníferas puede deberse a la
presencia de fosas de interconducto torusmargo, que evitan la propagación del aire embolizado. traqueidas [18].
3.2. Aumento mediado por iones en la conductancia hidráulica del xilema
El aumento mediado por iones en la conductancia hidráulica del xilema explica cómo las
plantas regulan espacialmente el flujo interno de solutos. Aunque este proceso no se comprende
bien, el parénquima vivo del xilema, que es una fuente de varios compuestos, afecta las
propiedades de la savia del xilema y, en consecuencia, la resistencia hidráulica del xilema (p. ej.,
[141–145]). El aumento de la conductancia hidráulica del xilema mediado por iones fue descrito
por primera vez por Zimmermann en 1978, quien observó un aumento significativo de la
conductancia hidráulica en Acer saccharum Marsh. (arce de azúcar) segmentos de tallo
inmediatamente después de que el agua destilada se reemplazó con agua del grifo. Zimmermann
atribuyó este fenómeno al hinchamiento y encogimiento de las membranas de la fosa de vaso a
vaso debido a las variaciones en la fuerza osmótica de la solución que fluye, sin ninguna evidencia
experimental [146]. Más tarde, los estudios sobre la herbácea perenne Dendranthema ×
grandiflorum Tzvelev (crisantemo) identificaron que el aumento de la conductancia hidráulica del
xilema se debió a los cambios en la composición del fluido y la presencia de cationes en la solución que flu
La mejora del flujo mediada por iones se verificó aún más en 19 angiospermas y 5 especies de coníferas, con
una mejora que va desde 1,1 veces en coníferas hasta 2,5 veces en algunas especies de angiospermas. Además,
se sugirió que el proceso estuvo mediado por cambios en las fosas bordeadas entre los vasos [144], donde las
membranas de las fosas proporcionaron una resistencia hidráulica significativa al flujo de savia del xilema, que se
demostró que responde de manera diferente a las concentraciones de iones de savia [147]. Las pectinas, también
conocidas como hidrogeles, son los componentes principales de las fosas bordeadas entre vasos y son de naturaleza
polielectrolítica. Debido a las interacciones iónicas, los hidrogeles son capaces de hincharse y deshincharse,
afectando la resistencia hidráulica del xilema [144]. En las plantas de tabaco, el grosor de las membranas de la fosa
se modificó variando la composición iónica de la solución circundante [147]. Por lo tanto, se puede suponer que las
propiedades de la solución dentro de los conductos afectan la conductividad del xilema a través de la modificación
de las membranas de las fosas.
La participación de un aumento mediado por iones de la conductividad hidráulica del xilema es
un mecanismo universal que compensa la pérdida de conductividad del xilema inducida por la cavitación.
En laurel, la cavitación del xilema desencadenó un aumento en la concentración de K+ y la osmolaridad
de la savia del xilema [111,141], que posteriormente se confirmó en Prunus laurocerasus L., Phytolacca
dioica L., Ceratonia siliqua L., Persea gratissima L. y Olea europaea L. [142,148]. En tres especies
mediterráneas de hoja perenne, las plantas utilizaron el efecto iónico para aliviar el impacto de la
embolia del xilema, lo que indica que la integración del relleno de los conductos del xilema y la mejora
de la conductancia hidráulica del tallo mediada por iones es importante para la respuesta de una planta
a la sequía. [148]. Además, se ha propuesto que las celdas de contacto/VAC, con acceso directo a los
lúmenes del conducto, sean la fuente de iones; estudios previos sobre aumentos de la conductancia
hidráulica del xilema mediados por iones sugieren que este fenómeno requiere células metabólicamente
activas [104,149] (Figura 4b, flecha rosa). Inmunolocalización en Robinia
Plantas 2021, 10, 1247 12 de 25
pseudoacacia mostró que la membrana plasmática H+ ATPasa era mucho más abundante en las VAC que en
otras células del parénquima del xilema [150]. El aumento de la actividad de H+ ATPasa en los VAC puede crear
una alta actividad de iones metálicos que, además de un pH apoplástico más bajo, da como resultado la liberación
de iones inorgánicos en la savia del xilema [24] (Figura 4b, óvalo verde y flecha rosa ).
Además, las moléculas liberadas en los conductos se pueden enviar desde el floema a las células de
contacto/VAC a través del parénquima de los rayos (p. ej., [38,68,148,151]). El movimiento radial de los
minerales a través de los rayos en los árboles se ha demostrado experimentalmente en Cryptomeria japonica D.
Don (cedro japonés) utilizando un isótopo de cesio (Cs) y el método de congelación y descongelación para matar las
células vivas de la madera [152]. Además, la importancia del movimiento radial de las moléculas a través de los rayos
para la conductividad del xilema se ha demostrado en las especies de arce, en las que una disminución en la conductancia
hidráulica del xilema se debió a la reducción del transporte de iones del anillado del floema [151] (Figura 4b, rosa). flecha).
3.3. Surfactantes
Recientemente, se han identificado nuevos agentes llamados surfactantes, que reducen la tensión superficial del
agua, para influir en el flujo interno dentro del xilema [153–155]. La presencia de un surfactante artificial en la savia del
xilema altera fuertemente la vulnerabilidad del xilema a la cavitación tanto en especies de coníferas como de angiospermas
[156,157]. Además, se han encontrado tensioactivos en la savia del xilema de representantes leñosos de los principales
clados de angiospermas [153–155,158]. Los estudios in situ de Losso et al. [159] sobre seguridad hidráulica en coníferas
(Picea abies y Pinus mugo) indican que las soluciones con baja tensión superficial causan una mayor vulnerabilidad a la
embolia de xilema inducida por la sequía [159]. Por el contrario, Schenk et al. [153155] plantearon la hipótesis de que los
tensioactivos insolubles basados en lípidos aumentan la seguridad hidráulica en las angiospermas, principalmente al
recubrir superficies hidrofóbicas y nanoburbujas y, por lo tanto, mantienen a estas últimas por debajo del tamaño crítico en
el que las burbujas se expanden para formar embolia [153155]. Se observó un mecanismo similar de acción del
tensioactivo en Populus nigra L., y se sugirió que los asimilados de tejido leñoso juegan un papel en la síntesis de los
tensioactivos del xilema, que es facilitada por los VAC [160]. Las diferencias en los efectos del surfactante pueden deberse
a diversos mecanismos que regulan la hidráulica del xilema en gimnospermas y angiospermas. Sin embargo, los
tensioactivos que se encuentran en la savia del xilema probablemente se originan a partir de células de contacto/VAC
[24,153–155] (Figura 4b, flecha naranja).
4. Papel del parénquima xilemático en el mecanismo de defensa
Los organismos longevos, como los árboles, están expuestos a numerosos estreses bióticos y abióticos,
cuyos efectos se acumulan a lo largo de su vida. Por lo tanto, un mecanismo de defensa eficiente basado en la
compartimentación, la limitación o la reducción de la propagación de una infección o lesión es importante para la
supervivencia de las especies leñosas [161]. Por lo tanto, se han realizado varios esfuerzos para comprender las
respuestas de defensa de las plantas contra diversos factores estresantes. En esta sección enfatizamos el papel
de las células vivas de la madera en el mecanismo de defensa de los árboles.
4.1. Modelo de compartimentación de la descomposición en árboles (CODIT)
El modelo CODIT se desarrolló en la década de 1970, basado en numerosas observaciones de las
respuestas de defensa de las plantas contra las infecciones causadas por hongos patógenos en descomposición [161,162].
El modelo asume que los mecanismos de defensa en los grandes organismos leñosos se basan en compartimentos
anatómicos que existen en el xilema secundario o en aquellos que se crean inmediatamente después de la herida para
evitar la propagación de un patógeno [161–163]. Posteriormente, se propuso una versión ampliada del modelo CODIT,
según la cual, la compartimentación se utilizó en un sentido mucho más amplio, incluyendo las respuestas a otros bióticos
(p. ej., herbívoros, insectos) y abióticos (p. ej., daños causados por el viento y la nieve) factores [163166]. La última
interpretación del modelo CODIT se aplica a las respuestas a cualquier fenómeno inductor de desecación [167]. Por lo
tanto, el postulado de que "D" en el modelo CODIT debe representar "Daño" o "Disfunción" en lugar de solo "Deterioro",
como en el modelo original, parece tener pleno derecho [163166].
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De acuerdo con el modelo CODIT, la reacción de una planta a un factor dañino puede verse como
un proceso de dos partes, que se basa en las llamadas cuatro "paredes" [161]. Las células del
parénquima del xilema juegan un papel fundamental en la limitación de la propagación del daño, ya que
están involucradas en cada una de las cuatro paredes del modelo CODIT [161,163]. Las paredes son
una representación de los compartimentos anatómicos, que (1) ya están presentes en el momento de la
herida en el xilema secundario y forman una zona de reacción (Parte I, Paredes 1–3), y (2) se forman
después de la herida, creando una zona de barrera (Parte II, Muro 4). En particular, los muros en el
modelo CODIT tienen una fuerza de barrera graduable, siendo el Muro 1 el más débil y el Muro 4 el más
fuerte [161,163].
En la Parte I, la Pared 1 se basa en los VAC, que intervienen en la formación de bloqueos verticales
dentro de los elementos vasculares, la Pared 2 se basa en las células del parénquima axial que evitan la
propagación del daño hacia adentro y hacia afuera, y la Pared 3 se basa en el parénquima de los rayos
que bloquea la circulación lateral. desparramar. La Parte I también se conoce como resistencia pasiva
porque depende de los compartimentos naturales de la madera [161,167,168]. Por el contrario, la Parte
II, o resistencia activa, se activa después del daño, lo que desencadena la formación de la Pared 4, que
crea una zona de barrera específica formada por los anillos de células del parénquima del xilema que
produce el meristema del cambium después de la herida. Por lo tanto, Wall 4 es responsable de la
separación de la región de madera infectada de la zona sana y el xilema secundario recién producido [168,169].
Dado que las células del parénquima del xilema juegan un papel fundamental en el mecanismo de
defensa de los árboles, aquí se describirá con más detalle el modelo CODIT. La primera barrera del
modelo se basa en la presencia y actividad de los VAC (pared 1 del modelo CODIT) e incluye la oclusión
del conducto mediante el depósito de encías y/o la formación de tílides [170]. Las gomas son materiales
amorfos que son insolubles en agua, que ocluyen los conductos cuando son producidos y secretados por
VAC y representan una amplia gama de sustancias, como los polisacáridos, incluidas las pectinas
[170173]. Las tílides se definen como excrecencias de paredes delgadas o gruesas de VAC que se
expanden hacia la luz traqueal a través de fosas de contacto y pueden contener inclusiones en forma de
productos de almacenamiento (p. ej., gomas, almidón, resinas). Pueden formar muros secundarios a su
alrededor cuando se completa su expansión [44,170,171,174]. Además, las paredes celulares de las
tílides están incrustadas con compuestos antimicrobianos [175] que aumentan la eficacia para prevenir la
propagación del patógeno, y algunas tílides están suberizadas, como en, por ejemplo, Populus basalmifera
L., Ulmus americana L. y Quercus rubra L. [176]. En Vitis vinífera cv. Chardonnay, la reacción de bloqueo
vascular en los VAC a través del desarrollo de tílides es rápida después de la herida [177]. Las tílides se
forman típicamente en los vasos de las angiospermas, pero también pueden desarrollarse en las
traqueidas de las coníferas a partir de las células del parénquima de los radios, como se observa en
Pinus elliotti Engelm. y Pinus taeda L. [178,179]. Sin embargo, las dos primeras paredes (Paredes 1 y 2)
en algunas especies de coníferas se basan más bien en tilosoides, los productos de las células epiteliales
que rodean y obstruyen los canales de resina y evitan la propagación de la descomposición dentro de la
zona de reacción. Por lo tanto, se utiliza para describir el bloqueo del canal de resina por células epiteliales
en coníferas como sustituto de las tílides en angiospermas [1,167].
Además, el tipo de oclusión vascular depende de la estación; las encías se forman en invierno,
mientras que las tílides se forman en verano y otoño [173]. Sin embargo, la variación estacional en el tipo
de oclusión vascular es un fenómeno raro, y la respuesta rápida que da lugar a la formación de oclusiones
de los conductos a través de las tílides y las encías se consideró inicialmente como una respuesta a
factores causantes indirectos de la embolia [180,181]. Sin embargo, el presente modelo CODIT es
aplicable a todas las respuestas a todos los fenómenos inductores de desecación, ya que la oclusión del
conducto es parte de la respuesta al estrés cuando aparece después de la herida.
Para limitar la propagación del daño, los árboles utilizan diversas estrategias dentro de las Paredes
2 y 3, que se basan en el parénquima axial y radial. Uno de ellos implica la producción de diversas
sustancias que actúan como fitoalexinas (p. ej., compuestos fenólicos, azufre elemental, bifenilo,
dibenzofurano) en el xilema vivo en respuesta al factor hiriente [161,182–185]. Además , se pueden
sintetizar varios compuestos antimicrobianos, como los flavonoides y la suberina, a partir de las NSC
almacenadas en las células del parénquima del xilema, en su mayoría células de aislamiento [167,186–188].
La deposición de suberina es importante contra las infecciones microbianas, ya que este compuesto es
tóxico para los microbios. Así, la formación de una capa grasa hidrofugante, debido al depósito de suberina
Plantas 2021, 10, 1247 14 de 25
ción, juega un papel importante en la efectividad de la compartimentación después de la herida [168,189]. Sin
embargo, la suberización en respuesta a una infección o lesión puede ser más débil en las coníferas que en las
especies de madera dura debido a la menor cantidad de células de parénquima en la madera de coníferas [190].
Además, los árboles son más susceptibles a los patógenos fúngicos en la temporada de latencia (invierno), ya que
los compuestos mencionados anteriormente no se sintetizan [191–193].
Los metabolitos secundarios (SM) también se sintetizan en el parénquima del xilema en respuesta al daño.
Estos metabolitos se acumulan en las células del parénquima del xilema y se liberan para infiltrarse en los espacios
intercelulares dentro de la zona de reacción para retardar la propagación del patógeno [167,187,194,195]. Además,
las células vivas en la zona de reacción previamente reforzada con suberina frecuentemente sufren muerte celular
programada (PCD) y forman una capa de células parenquimatosas muertas llenas de compuestos antimicrobianos
[167].
De acuerdo con el modelo CODIT, la última pared (Pared 4), también llamada zona de barrera, separa y
asegura el xilema secundario recién formado y está compuesta por anillos de células parenquimatosas, formadas
después de una infección o lesión. Esta pared se describió por primera vez en árboles de olmo (Ulmus sp.) como
una capa de células planas de parénquima llenas de almidón [169,196]. En Quercus robur L., se han descrito capas
de parénquima axial de hasta 30 células en la zona de barrera, donde las células sufren frecuentemente suberización
[197,198]. La mayor cantidad de suberina es responsable de la resistencia de la Pared 4 [194,198,199]. Además, en
las especies de Eucalyptus, se puede producir un tejido especial llamado madera herida en las proximidades del
xilema secundario dañado, que se caracteriza por una mayor densidad del parénquima y una composición específica
de SM. Por lo tanto, se supone que se forma una herida de madera antes de la producción del xilema secundario y
se considera que es un mecanismo eficaz para restringir la propagación hacia el exterior de la descomposición
fúngica [200].
4.2. Formación de duramen
El bloqueo de los conductos, debido a la formación de tílides y la secreción de gomas por las células de
contacto/VAC, también se produce de forma natural, no solo en respuesta a un factor de lesión, sino también como
parte de la transición de la albura al duramen que acompaña al envejecimiento de la planta [170]. Además, durante
el bloqueo del conducto, por ejemplo, en Cryptomeria japonica y Juglans nigra L., se liberan varios SM antimicrobianos
de las células del parénquima antes de la PCD y, en consecuencia, se acumulan en el duramen [201,202]. Estos
cambios químicos hacen que el duramen sea más resistente a los microbios que la albura, en la que los compuestos
tóxicos impregnan las células y limitan la propagación de la infección [203,204]. Por lo tanto, las características de
resistencia a patógenos del duramen resultan de la actividad de las células vivas del parénquima del xilema.
5. Las células del parénquima contribuyen a las propiedades mecánicas de la madera 5.1.
Presión de turgencia de las células del parénquima del xilema
Las células del parénquima del xilema pueden almacenar grandes cantidades de agua (p. ej., [43,70,84,86]).
Por lo tanto, la rigidez del tejido parenquimatoso se ve afectada por los cambios en el contenido de agua de las
células, lo que indica que las células del parénquima del xilema probablemente desempeñan un papel mecánico
[43,205,206]. El papel estructural de las células del parénquima se ha estudiado en seis especies de árboles de
baobab de Madagascar (Adansonia ssp.) [53], y se informó que la madera de baobab contiene una proporción
significativa de células de parénquima en el tallo principal (69–88 % de su volumen), lo que aumenta el contenido de
agua del tallo (0,570,79 en fracción volumétrica de agua). Además, la madera de los árboles de baobab se
caracteriza por un bajo contenido de lignina (6–9 % de la masa seca) y la presencia de solo unas pocas fibras de
paredes delgadas, que se encuentran dispersas dentro de la región de la madera, lo que sugiere que los tallos
anchos de estos las plantas sirven predominantemente como sitios de almacenamiento de agua (p. ej., [207,208]).
Sin embargo, dado que el uso del agua almacenada es limitado en los árboles de baobab, es discutible si estas
plantas dependen en gran medida del agua acumulada en sus tallos [209,210]. Además , los estudios anatómicos y
las pruebas de flexión en varias especies han demostrado que el parénquima del xilema juega un papel clave en el
soporte mecánico [53] y una morfología similar a los árboles de baobab en las plantas suculentas de tallo (por
ejemplo, Idria collumnaris, Pachycormus discolor, Bursera microphyIla) (sin evidencia experimental) indica que la
abundancia de células de parénquima y el alto contenido de agua en los tallos también son cruciales para las
propiedades biomecánicas [53,81,211].
Plantas 2021, 10, 1247 15 de 25
5.2. El papel de los rayos xilemáticos en las propiedades mecánicas de la
madera Las células del parénquima xilemático que corren radialmente en los árboles forman rayos
xilemáticos. Según la especie arbórea, su proporción suele oscilar entre el 8 % y el 40 % de toda la madera,
en casos extremos, incluso solo el 4 % en algunas especies de coníferas, como Pinus, o hasta el 80 % en
especies seleccionadas de angiospermas, como Adansonia. Las coníferas tienen radios angostos, de 1 o 2
celdas de ancho (si no contienen canales de resina), mientras que los radios de las angiospermas son mucho
más anchos, comúnmente de 2 a 6 celdas de ancho, pero pueden alcanzar hasta 15 o más celdas en Quercus
sp. [48,212]. La resistencia radial de la madera es notablemente mayor que su resistencia tangencial en los
árboles. Por lo tanto, se plantea la hipótesis de que los rayos del xilema juegan un papel clave en el
mantenimiento y regulación de la resistencia radial de la madera [213,214]. Aunque se han realizado menos
estudios en un pequeño número de especies de árboles, la contribución mecánica de los rayos del xilema se
ha verificado experimentalmente [212,215,216].
El parénquima radial orientado radialmente asegura la arquitectura interna tanto en una especie de
giosperma como en una de coníferas actuando como pasadores rígidos y evitando que las capas de diferente
rigidez se deslicen unas de otras. Esta función de los rayos se observa durante la flexión de la planta (por
ejemplo, como consecuencia de un fuerte viento), cuando los rayos se entrelazan con los anillos de los
árboles adyacentes, lo que limita el esfuerzo cortante [217]. Microscopía electrónica de barrido de iniciación
y propagación de fracturas en Picea abies (L.) Karst. (Pícea de Noruega) verificó estas observaciones , y se
planteó la hipótesis de que los rayos impiden la separación de las células a lo largo de los bordes de los
anillos de crecimiento causados por tensiones de tracción transversales [218]. Además, la importancia de la
fuerza radial de los rayos, particularmente su orientación y volumen, se mostró en Fagus sylvatica L. [219].
Bajo tensión radial artificial, los rayos cambian su orientación y corren paralelos a la fuerza radial,
lo que es consistente con el aumento observado naturalmente en el volumen relativo de los rayos en las
partes del árbol estresadas radialmente, lo que indica que el parénquima de los rayos es un tejido
adaptado mecánicamente [219]. Estas observaciones se verificaron posteriormente a través de
mediciones directas de resistencia utilizando pruebas de microtracción, en las que se informó que los
rayos de xilema secos aislados eran aproximadamente 3 veces más fuertes que toda la madera en su
estado seco [212] . Por otra parte, la importancia de los rayos en el mantenimiento de la estructura de la
madera se indicó cuando se evaluaron las propiedades mecánicas de la madera de Quercus robur L.
(roble) y Fraxinus excelsior L. (fresno), como un fresno individual con una mayor fracción de el volumen
de rayos se caracterizó por una mayor resistencia a la tracción radial [216]. Además, Ozden y Ennos
[215] demostraron que la madera de fresno, caracterizada por un mayor porcentaje y una distribución
homogénea de células radiales en comparación con las del abedul plateado (Betula pendula) y el cerezo
silvestre (Prunus avium), es más dura y más resistente a la fractura [ 215]. También se ha planteado la
hipótesis de que las abundantes células del parénquima del xilema en las lianas pueden conferir mayor
flexibilidad y, por lo tanto, resistencia a la torsión y el anillado. Sin embargo, estos resultados no están
estrictamente relacionados con el parénquima de los radios, sino con toda la fracción del parénquima del
xilema [52]. Por lo tanto, las células vivas del parénquima, especialmente las que están orientadas
radialmente, son importantes para el funcionamiento de la madera debido a sus propiedades mecánicas.
6. Notas finales
En esta revisión, discutimos la evidencia científica que indica el papel de las células del parénquima
del xilema en el funcionamiento del árbol, particularmente la evidencia experimental que sugiere que el
parénquima del xilema (1) influye fuertemente en la capacidad de almacenamiento del xilema secundario;
(2) es crucial para la reparación de embolias, como células sensoriales, y al generar la fuerza y facilitar
el movimiento del agua; (3) sirve como fuente de iones durante el proceso de aumento mediado por iones
en la conductancia hidráulica del xilema; (4) sirve como una fuente potencial de tensioactivos para la
reducción de la tensión superficial del agua para influir en el proceso de cavitación; (5) previene la
propagación de factores hirientes al funcionar como una barrera en todas las paredes definidas en el
modelo CODIT; (6) tiene propiedades de soporte mecánico.
Aunque está mejorando la comprensión del papel de las células del parénquima del xilema en el
funcionamiento de la madera y los árboles enteros, muchos aspectos requieren más investigación. El
xilema secundario todavía se considera difícil de estudiar, especialmente debido a su ubicación profunda
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dentro de la planta y la presencia de paredes celulares gruesas y lignificadas (p. ej., [220]). En los
estudios relacionados con el parénquima también se dificultan aspectos asociados a la fenología del
árbol. Una de las dificultades particularmente comunes es la estacionalidad de las plantas leñosas. La
variación estacional se refleja en la ultraestructura y la actividad de las células del parénquima del xilema
[221223] y, por tanto, en los procesos en los que participan estas células [152,222,224,225]. Por ejemplo,
los cambios estacionales en el pH de la savia del xilema (p. ej., [150,226–231]) o los aumentos de la
conductividad hidráulica del xilema mediados por iones [224] están bien documentados en varias especies
y las células del parénquima del xilema, es decir, las células de contacto. /VACs, juegan un papel crucial
en estos procesos. Por lo tanto, las variaciones estacionales y los fenómenos periódicos, como las
sequías, deben tenerse en cuenta al diseñar experimentos e interpretar datos en estudios relacionados
con la función de las células del parénquima del xilema.
Se realizó un estudio sobre la relación entre la cantidad y la disposición espacial del parénquima
del xilema y el diámetro de los vasos con más de 2000 especies de angiospermas leñosas, y se demostró
que las especies con vasos anchos tienen una fracción alta de tejido de parénquima axial que se
empaqueta a su alrededor [49 ]. Análisis integrales similares de la madera de grupos o especies de
plantas ayudarían a determinar la variabilidad de los procesos en los que están involucradas las células
del parénquima del xilema.
En los últimos años, ha habido un interés creciente en las células vivas de madera y los métodos
analíticos son cada vez más avanzados. Los estudios actuales sobre tejidos leñosos no solo involucran
análisis anatómicos y de desarrollo (p. ej., [232–234]), sino que también involucran métodos más
sofisticados, incluida la inmunolocalización (p. ej., [62,235,236]), la carga de marcadores (p. ej.,
[40,62,152]) y diagnóstico por imágenes avanzado (p. ej., [21,237]). Además, debido al progreso en
las técnicas de secuenciación y la introducción de la secuenciación de próxima generación (NGS)
[238], los análisis de todo el genoma de varias especies de árboles (Populus fue la primera especie
de árbol en ser secuenciada [239]) son cada vez más fáciles y más accesible. Un ejemplo del resultado
de un estudio de todo el genoma directamente relacionado con los tejidos formadores de madera en
Populus tremula L. es la herramienta interactiva recientemente desarrollada llamada AspWood, que
se construyó utilizando datos de RNAseq. Se puede acceder libremente a esta herramienta para
explorar los perfiles de expresión y las redes de coexpresión en varias celdas de madera de Populus [240].
También existe una base de datos denominada PopIndels, que es una herramienta genómica
funcional creada a partir de la población de álamos híbridos interespecíficos portadores de indels y la
caracterización de estas mutaciones mediante secuenciación de próxima generación. Se puede acceder
a él para buscar indeles que cubran genes específicos y vincular fenotipos con genes reguladores [241].
Recientemente, se desarrolló un protocolo para la microdisección por captura láser (LCM) de los tejidos
del xilema de las plantas leñosas [242], que, junto con los análisis transcriptómicos y metabolómicos, se
empleó en la madera de abeto noruego para determinar el conjunto de genes expresados específicamente
en el desarrollo del parénquima radial. células [243]. Este enfoque proporciona pruebas sólidas de la
contribución de las células de los rayos a la lignificación de las traqueidas en desarrollo, que se logra
sintetizando monolignoles y produciendo las enzimas que actúan en el paso de polimerización [243]. LCM
también se usó recientemente en un estudio metabolómico de alta resolución espacial, donde se
determinaron patrones específicos de metabolitos dentro de la zona de formación de madera de Populus
tremula [244]. Como Arabidopsis thaliana se ha convertido en un modelo informativo para la investigación
de la madera (p. ej., [245–250]), un mayor desarrollo de técnicas innovadoras para los árboles y el uso de
Arabidopsis facilitarán una mejor comprensión de la regulación y el funcionamiento de la madera,
especialmente el parénquima del xilema, a nivel genético. Esto puede optimizar la utilización económica
de la madera, ya que las herramientas moleculares darán como resultado una mayor eficiencia de
producción de la materia prima.
Contribuciones de los autores: AS diseñó la estructura del texto, escribió el manuscrito y preparó las figuras. AD y KS
revisaron críticamente el manuscrito. Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.
Financiamiento: Este estudio fue financiado por el Ministerio de Educación Superior de Polonia, Subvención no. 501/73/
ZBRR/21, y por el Centro Nacional de Ciencias, Polonia, Subvención no. 2015/17/B/NZ3/01029 a Kansas
Declaración de disponibilidad de datos: No aplicable.
Plantas 2021, 10, 1247 17 de 25
Agradecimientos: Nos gustaría agradecer a nuestros colegas del Departamento de Biología del Desarrollo Vegetal, Alicja Banasiak,
Agnieszka Kreitschitz y Edyta Gola, por su lectura crítica y discusión sobre el manuscrito, y a Elzbieta My´skow por proporcionar diapositivas
microscópicas. Agradecemos al servicio de Editage por l˙a corrección del texto en inglés.
Conflictos de interés: Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés.
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