Apuntes Asignatura 9

SANIDAD VEGETAL
PABLO BARRANCO VEGA

TOMÁS CABELLO GARCÍA
RAFAEL LABORDA CENJOR
ANA MARÍA ORTEGA GEA
EUGENIA RODRIGO SANTAMALIA
ROSA VERCHER AZNAR
MERCEDES VERDEGUER SANCHO
ASIGNATURA:
CONTROL BIOLÓGICO
© Pablo Barranco Vega, Tomás Cabello García, Rafael Laborda Cenjor, Ana María Ortega Gea, Eugenia Rodrigo Santamalia,
Rosa Vercher Aznar y Mercedes Verdeguer Sancho, Valencia, Diciembre 2016.
Queda prohibida la reproducción total o parcial de esta obra sin la autorización por escrito de los propietarios del copyright
por cualquier tipo de medio o procedimiento, incluida la reprografía y el tratamiento informático, así como la distribución
de ejemplares mediante alquiler, venta o préstamo público.
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ÍNDICE
TEMA 01: NATURALEZA Y ALCANCE DEL CONTROL BIOLÓGICO ........7

TEMA 02: SISTEMÁTICA Y CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS.......... 19
TEMA 03: DEPREDADORES: BIOLOGÍA Y ACTUACIÓN. PRINCIPALES
GRUPOS......................................................................................... 31
TEMA 04: PARASITOIDES: BIOLOGÍA Y RELACIÓN CON
HOSPEDADORES. PRINCIPALES GRUPOS ........................................ 47
TEMA 05: ENTOMOPATÓGENOS Y SUS CARACTERÍSTICAS.
PRINCIPALES GRUPOS .................................................................... 69
TEMA 06: TÉCNICAS DE CONTROL BIOLÓGICO: INTRODUCCIÓN ..... 89
TEMA 07: TÉCNICAS DE CONTROL BIOLÓGICO: AUMENTO ........... 103
TEMA 08: TÉCNICAS DE CONTROL BIOLÓGICO: CONSERVACIÓN .. 119
TEMA 09: CRÍA DE ENTOMÓFAGOS. CONTROL DE CALIDAD ......... 135
TEMA 10: EVALUACIÓN DE EFICACIA DE ENTOMÓFAGOS ............ 153
TEMA 11: PRODUCCIÓN DE ENTOMOPATÓGENOS Y EVALUACIÓN
DE EFICACIA ................................................................................. 177
TEMA 12: CONTROL BIOLÓGICO DE MALAS HIERBAS ................... 203
TEMA 13: CONTROL BIOLÓGICO DE FITOPATÓGENOS .................. 213
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INTRODUCCIÓN
Estructurada en 13 temas, la asignatura permite abordar los agentes y técnicas

de control biológico de plagas, fitopatógenos y malas hierbas de los cultivos. La
importancia del tema radica, por una parte, en el considerable desarrollo de estos
sistemas de control, dentro de la Sanidad Vegetal de los Cultivos; por otra parte, la
nueva normativa que dan prioridad a los sistemas de control no químico de plagas,
enfermedades y malas hierbas en el ámbito de la Producción Agraria en España y
en Europa.
OBJETIVOS
Los objetivos de la asignatura se estructuran en conocer y reconocer los

principales agentes de control biológico de plagas (depredadores, parasitoides y
entomopatógenos). Estudiar y poder utilizar las principales técnicas de control
biológico contra plagas, fitopatógenos y malas hierbas; así como su aplicación casos
concretos. Finalmente, conocer los procedimientos y poder aplicar procedimientos
específicos sobre la producción de agentes de control biológico de plagas y las
formas de evaluación de sus eficacias.
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ASIGNATURA: CONTROL BIOLÓGICO
TEMA 1
NATURALEZA Y ALCANCE DEL CONTROL
BIOLÓGICO
AUTOR: TOMÁS CABELLO GARCÍA

MÁSTER INTERUNIVERSITARIO EN SANIDAD VEGETAL
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1. INTRODUCCIÓN
En este tema se realiza una breve reseña del desarrollo histórico del control biológico,
remarcando los hitos más importantes en el mismo. Para pasar a considerar los diferentes
tipos de control biológico, por objetivos, que se pueden llevar a cabo. Evidentemente el tema
se centra en el control biológico de enemigos de los cultivos, pero ello implica tratar de
explicar, como se verá a continuación, los diferentes puntos de vista sobre el mismo que se
presenta entre entomólogos y fitopatólogos. Finalmente, en el tema se hará una introducción a
la lucha biológica contra plagas, definiciones, métodos y técnicas, para una mejor
comprensión de los posteriores temas que se centran en las diferentes técnicas de utilización
de la misma.
2. DESARROLLO HISTÓRICO
El control biológico se pueden considerar que ha evolucionado (adaptado de Gurr
et al., 2000), en las siguientes etapas, vistas desde un punto de vista histórico:
● Etapa pre-científica: antes del 200 EC – 1887.
- Primeros intentos de lucha biológica, realizados sin una base científica.
● Etapa clásica: 1887-1939.
- 1888. Primer éxito de control biológico de plagas, por introducción del
depredador específico Rodolia cardinalis contra Icerya purchasi en cítricos en
Estados Unidos.
- 1902. Se emplea por primera vez un insecto fitófago para el control de
una mala hierba.
- 1911: Berliner describe Bacillus thuringiensis como patógeno de
lepidópteros.
- 1919. Se acuña el término de control biológico por H.S. Smith.
- 1919. Creación del European Parasitoid Laboratory (E.P.L.-U.S.D.A.) en
Francia para el estudio e introducción de enemigos exóticos en EE.UU.
- 1921. Hartley introduce un hongo antagonista, aislado de suelo, para el
control de un hongo de suelo en viveros de pinos.
- 1927. Creación de un laboratorio de control biológico en Reino Unido
(Farnham House Laboratory for BC, The Imperial Bureau of Entomology).
- 1929. McKinney demuestra la inducción de resistencia con virus
fitopatógenos.
- 1939. Se comercializa en Francia el primer preparado a base de B.
thuringiensis.
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- Incremento del C.B. contra plagas: 57 enemigos naturales se establecieron en

distintos países.
● Etapa de no control biológico (control químico): 1939 – 1966.
- Con el descubrimiento de las propiedades insecticidas del DDT y, posterior,
desarrollo de los insecticidas orgánicos de síntesis, se abandona
prácticamente la utilización del control biológico contra plagas de los cultivos
y masas forestales.
- 1962: R. Carson escribe “la primavera silenciosa”.
- Posteriormente, comienzan a documentarse científicamente, los problemas de
resistencias, toxicológicos y ambientales de la utilización de los
pesticidas orgánicos de síntesis.
● Etapa de la Lucha Integrada contra Plagas: 1967 – A la actualidad.
- 1967. FAO establece el concepto de Lucha Integrada contra Plagas (IPM).
- 1971. Primera aplicación de un patógeno para el control de malas hierbas.
- 1996. FAO publica el Código de conducta para la importación y la liberación
de exóticos.
- 1962. Odum define el concepto de Ingeniería Ecológica.
- 2000s. Inicio de la aplicación de la Ingeniería Ecológica en el manejo de
plagas.
- 2009. Directiva 2009/128/CEE relativa al Uso Sostenible de Productos
Fitosanitarios, que ha dado un giro de ciento ochenta grados a las técnicas de
control de plagas, fitopatógenos y malas hierbas en los países de la Unión
Europea.
- 2014. Año en que es obligatoria la Directiva anterior en España. Aplicación
de la Gestión Integrada de Plagas (GIP).
- En la actualidad. El incremento de los conocimientos científicos sobre la
biología, ecología y aplicación de enemigos naturales, permite un implemento
y diversificación de los sistemas de control biológico de plagas, fitopatógenos
y malas hierbas.
En España, se cita el primer caso de utilización del control biológico contra plagas
en 1908 con la introducción del depredador exótico: Rhyzobius lophantae contra
diaspinos (Jacas et al., 2006). Sin embargo, en el mismo año (1908), se hizo la
introducción desde Italia del parasitoide Scutellista cyaneae (= Scutellista caerulea)
para el control de cochinilla del olivo (Saissetia olea); sin embargo, en este caso, el
parasitoide ya estaba previamente presente en nuestro país. En el caso del control
biológico de vectores de enfermedades, en 1921, se introduce la especie de pez
Gambusia affinis para el control de larvas del mosquito transmisor de la malaria.
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El primer caso de lucha biológica por aumento se produce en nuestro país entre los
años 1936-42 con la utilización de liberaciones periódicas del parasitoide Trichogramma
para el control de la polilla del manzano (Cydia pomonella)
La evolución del Control Biológico ha sido

importante en estos últimos 130, la misma se vio
interrumpida por el auge y, posterior, caída de la
utilización del control químico. Para adquirir, a la
fecha de hoy, un importante papel dentro de las
técnicas de control de los enemigos de los cultivos.
3. TIPO DE CONTROL BIOLÓGICO POR EL OBJETIVO

El control biológico puede dividir en los siguientes tipos según el grupo de seres
vivos perjudiciales que se pretende controlar:
● Control biológico de plagas.
● Control biológico de fitopatógenos.
● Control biológico de malas hierbas.
● Control biológico de plagas de interés médico o vectores (p.e.: Cameron y
Lorenz, 2013).
● Control biológico de plagas de interés veterinario o vectores (p.e.: Williams,
2010).
En la presente asignatura, los temas solo tratarán sobre los tres casos primeros
tipos de control biológico; en concreto los destinados a combatir o regular las plagas,
fitopatógenos y malas hierbas perjudiciales a las plantas cultivadas. Sin olvidar que
también, de hecho, se aplican al ámbito forestal o de jardinería.
Además del control biológico de plagas,

enfermedades y malas hierbas de los cultivos, el
mismo también se ha aplicado, tanto al Hombre,
como a otras facetas de la actividad humana.
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4. CONCEPTOS Y TERMINOLOGÍA: ASPECTOS COMPARATIVOS

Para una mejor comprensión de los temas contenidos en esta asignatura de Control
Biológico es necesario concretar algunos conceptos y terminología general sobre el
tema.
Para empezar, y como seguramente se habrá tratado en otra parte de este Máster,
conviene tener en cuenta la discrepancia entre “definición legislativa de plaga” (Jefatura
del Estado, España, 2002): “Plaga: organismo nocivo de cualquier especie, raza o
biotipo vegetal o animal o agente patógeno dañino para los vegetales o los productos
vegetales” y la tradicionales utilizadas en Entomología, Fitopatología o Malherbología
en nuestro país, al diferenciar claramente, por su biología y daños, en plaga,
fitopatógeno y mala hierba. Que serán los conceptos que se manejen en esta asignatura.
Realizada la puntualización anterior, si nos referimos al control biológico de
plagas (“sensu stricto”), fitopatógenos y malas hierbas; existen diferencias en sus
definiciones, el ámbito de sus objetivos y forma, o técnicas, de aplicación.
Hay diferentes opiniones sobre el concepto de control biológico dentro de la
Entomología y de la Fitopatología (Gnanamanickam et al., 2002) que aún continúan
(p.e.: Stirling, 2011). Quizás las diferencias son debidas, por una parte, a que en control
biológico de plagas siempre se trata de un ser vivo (enemigo natural) contra otro ser
vivo (especie plaga) de acuerdo a la definición de control biológico dada por Beirner
(1967); mientras que en fitopatógenos se utiliza la definición, más amplia, de (Cook
1987) que considera la misma como la utilización de organismo naturales o modificados,
genes o productos de genes, para reducir los efectos no deseados de organismos
(patógenos) y favorecer a los organismos deseados como son cultivos, árboles, animales,
insectos y microorganismo beneficiosos (p.e. ver: Arora et al., 2012).
Por otra parte, las técnicas de utilización del control biológico de fitopatógenos,
además de totalmente diferentes a las usadas contra plagas, presenta un mayor grado de
complejidad a nivel bioquímico, de forma que la definición de Cook puede no ser
realista en este caso del control biológico de fitopatógenos (p.e. ver: Narayanasamy,
2013).
Por todo ello, las definiciones correspondientes al control biológico de malas
hierbas y fitopatógenos se recogen en los temas 12 y 13, respectivamente, por lo que no
se va a incidir más en ello en este tema.
5. CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

El control biológico de plagas (“sensu stricto”) se recoge posteriormente en los
temas 2 a 11. Por ello se considera necesario incluir aquí, tanto su definición como
clasificar técnicas de aplicación, para una mejor comprensión de los referidos temas.
12
El concepto de “control natural”, que se habrá estudiado con anterioridad en la

asignatura de “ecología, epidemiología, muestreo y modelización”, hace referencia al
efecto de los factores abióticos (p.e.: temperatura) y los bióticos (p.e: otros seres vivos,
entre ellos depredadores, parasitoides y depredadores) en la regulación de las
poblaciones de artrópodos fitófagos, al originar mortalidad en los mismos. Este
concepto se contrapone al de “control biológico”. DeBach (1964) define control
biológico como: “la acción de enemigos naturales (depredadores, parasitoides y
patógenos) en el mantenimiento de la densidad de otro organismo a un nivel más bajo
del que se produciría en ausencia de ellos (Fig. 1).
Fig. 1. Representación de la definición de control biológico de DeBach (1964).
Bosch et al. (1982) propusieron modificar los dos términos anteriores,

denominando al “control natural” como “control biológico natural” y definiéndolo como
“control que se produce sin la intervención del Hombre”. A su vez, al “control
biológico” lo denominaban como “control biológico aplicado” y definiéndolo, a su vez,
como “manipulación de enemigos naturales por el Hombre para controlar las plagas”.
Sin embargo, dicha propuesta ha tenido poco éxito en la bibliografía científica,
conservándose los términos y definiciones establecidas por DeBach. De forma que el
control natural hace referencia a la acción de los agentes abióticos y bióticos, no
manipulados. Pero, en la definición de control biológico, que no la modifica para nada,
hay que tener en cuenta que la acción de los enemigos naturales puede ser debida a una
manipulación directa o indirecta hecha sobre los mismos, como se verá a continuación.
13
En la actualidad control biológico contra plagas se

define la acción de enemigos naturales
(depredadores, parasitoides y patógenos) en el
mantenimiento de la densidad de otro organismo a
un nivel más bajo del que se produciría en
ausencia de ellos. Ello puede implicar la
manipulación directa o indirecta de dichos
enemigos naturales.
El control biológico contra plagas se puede clasificar, por el agente utilizado, en

dos tipos: lucha o control macrobiológico, cuando se utilizan entomófagos
(depredadores y parasitoides) y lucha o control microbiológico, cuando se hace con
entomopatógenos (virus, bacterias, hongos y nematodos) (Fig. 2). Esta división se
fundamental, por una parte, en el hecho de las diferencias en las biologías de
entomófagos y entompatógenos; por otra parte, también se presentan diferencias en las
técnicas y formas de aplicación de ambos grupos en enemigos naturales.
Fig. 2. Tipos de control biológico de plagas por el tipo de agente utilizado.
A su vez, el control macrobiológico se puede clasificar, por la técnica de

utilización de los enemigos naturales, en: Introducción (lucha biológica clásica),
aumento y conservación (Fig. 3).
14
Fig. 3. Técnicas de utilización del control macrobiológico de plagas.
El control biológico por introducción, o lucha biológica clásica (por ser la primera
forma de aplicación), consiste en la introducción de entomófago exótico, en un área nueva,
para controlar unas especies plaga, normalmente también de origen exótico y que se ha
introducido en el área de actuación por accidente. Esta técnica de control biológico se verá en
el tema 6 de esta asignatura.
A su vez, el control biológico por aumento consiste en la manipulación directa de los
entomófagos, normalmente autóctonos, para controlar la población de la plaga en el área de
actuación. Esta técnica se revisará en el tema 7.
Finalmente, el control biológico por conservación es fundamental en favorecer el
ambiente del cultivo, o parcela, para hacerlo más favorable al incremento y/o acción de los
entomófagos que puedan presentarse de forma natural. Por ello, en esta técnica no hay una
manipulación directa de los entomófagos como ocurre en la introducción o en el aumento;
sino que es una actuación indirecta. Ello se estudiará en el tema 8.
El control biológico contra plagas puede realizarse

con entomófagos (lucha macrobiológica) o con
entomopatógenos (lucha microbiológica). En el
primer caso, tres técnicas puede ser utilizadas:
introducción, aumento y conservación de
depredadores y parasitoides.
15
6. BIBLIOGRAFÍA
Arora, J.; Goyal, S.; Ramawat, K. G., 2012. Co-evolution of pathogens, mechanism
involved in pathogenesis and biocontrol of plant diseases: An overview. En: Merillon, J.
M.; Ramawat, K. G. (eds.), Plant Defence: Biological control. Springer. Dordrecht, NL:
3-22.
Bosch, R. van den; Messenger, P. S.; Gutierrez, A. P., 1982. An introduction to
biological control. Plenum Press, N.Y.: 247 pp.
Beirner, B.P., 1967. Biological control and its potential. World Rev. Pest Control 6:7-
20.
Bosch, R. van der; Messenger, P.S.; Gutierrez A.P., 1985. An Introduction to
biological control. Plenum Press. NY: 246 pp.
Cameron, M. M.; Lorenz, L. M., 2013. Biological and environmental control of disease
vectors. CAB International. Wallingford, UK: 207 pp.
Carson, R., 2013. Primavera silenciosa. Booket. Barcelona, ES: 352 pp.
Cook, R. J., 1987. Research briefing panel on biological control in managed ecosystems.
Committee of Science, Engineering and Public Policy, Natl Acad Sci, Natl Acad Eng
Inst Medicine, Natl. Acad Press. Washington, DC: 12 pp.
DeBach, P., 1964. The scope of biological control. En: DeBach, P. (ed.). Biological
control of insect pests and weeds. Chapman & Hall Ltd., Londres, UK: 3-20.
Doutt, R. L. 1964. The historical development of biological control. En: DeBach, P.
(ed.). Biological control of insect pests and weeds. Chapman & Hall Ltd., Londres,
UK: 21-42.
Driesch, B.G. Van; Hoddle, M.S.; Center, T.D., 2007. Control de plaga y malezas por
enemigos naturales. USDA. Washington: 751 pp.
Gnanamanickam, S. S.; Vasudevan, P.; Reddy, M. S.; Defago, G.; Kloepper, J. W., 2002.
Principles of biological control. En: Gnanamanickam, S. S. (ed.). Biological control of
crop diseases. Marcel Dekker, Inc., NY: 1-9.
Gurr, G. M.; Barlow, N. D.; Memmott, J.; Wratten, S.D.; Greathead, D. J., 2000. A
history of methodological, theoretical and empirical approaches to biological control.
En: Gurr, G.; Wratten, S. (eds.), 2000. Biological Control: Measures of Success. Kluwer
Academic Publishers. Dordrecht, NL: 3-38.
Jacas, J. A.; Urbaneja, A.; Viñuela, E., 2006. History and future of introduction of exotic
arthropod biological control agents in Spain: a dilemma? Biocontrol 51: 1-30.
Jefatura del Estado (España). 2002. Ley 43/2002, de 20 de noviembre, de sanidad
vegetal (B.O.E. núm. 279 de Jueves 21 noviembre 2002 BOE núm. 279, pp.: 40970-40988.
16
Lorenz, L. M.; Cameron, M. M. 2013. Introduction. En: Cameron, M. M.; Lorenz, L. M.,
2013. Biological and environmental control of disease vectors. CAB International.
Wallingford, UK: 1-9.
Narayanasamy, P., 2013. Biological Management of Diseases of Crops. Springer
Science+Business Media. Dordrecht, NL: 412 pp.
Rice, E. L., 1995. Biological control of weeds and plant diseases : Advances in applied
allelopathy. University of Oklahoma Press: 439 pp.
Stirling, G. R.. 2011. Biological control of plant-parasitic nematodes: An ecological
perspective, a review of progress and opportunities for further research. En: Davies, K.;
Spiegel, Y. (eds.). Biological control of plant-parasitic nematodes: Building coherence
between microbial ecology and molecular mechanisms. Springer. Dordrecht, NL: 1-38.
Varley, G. C.; Gradwell, G. T.; Hassell, M. P., 1974. Insect population ecology: An
analytical approach. Univ. Calif. Press, Berkeley, CA: 212 pp.
Williams, R. E., 2010. Veterinary entomology: Livestock and companion animals. CRC
Press. Boca Raton, FL: 343 pp.
Créditos de las fotografías del texto y la presentación:

- Fig. 1 (texto, pág.: 7; presentación: diapositiva 11): Redibujado de DeBach (1964).
- Resto de figuras y fotografías: Tomás Cabello.
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TEMA 2
SISTEMÁTICA Y CONTROL BIOLÓGICO DE
PLAGAS
AUTORA: ROSA VERCHER AZNAR
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1. INTRODUCCIÓN. CONCEPTOS BÁSICOS

Es de suma importancia en Control Biológico de plagas (CB) determinar la especie
del organismo con el cual se trabaja. El éxito o fracaso de un proyecto de investigación
depende de trabajar con la especie correcta; y si se presenta un complejo de especies
será difícil desarrollar y ejecutar las medidas más adecuadas para solucionar un
problema. Ya desde los años 60 del pasado siglo se han estado documentando casos de
errores o problemas en la aplicación de técnicas de CB debido a fallos en la sistemática
de las especies de plagas y de enemigos naturales.
El tema se complica aún más cuando tenemos que tratar con razas o subespecies de
artrópodos, los cuales a veces son completamente indistinguibles morfológicamente,
pero muestran claras diferencias en su ecología y en su eficacia como agentes de control
biológico.
Antes de avanzar en el tema, es básico aclarar conceptos. Para ello vamos a definir
qué es taxonomía, qué es filogenia y qué es sistemática. Para algunos son conceptos
similares, pero para otros son bien distintos.
Taxonomía: su objetivo es describir y proponer nuevos taxones, especies y
categorías taxonómicas superiores.
Filogenia: su objetivo es investigar sus relaciones genealógicas (ancestro /
descendiente) con las herramientas metodológicas y conceptuales a nuestro alcance y
discernir así, los linajes monofiléticos de los que no lo son.
Sistemática: su objetivo es proponer una clasificación que sintetice la historia
evolutiva del mundo orgánico.
La sistemática es la ciencia de la diversidad, es el estudio científico de las clases y
la diversidad de organismos y de sus interrelaciones, y por ello pretende la organización
del conjunto total del conocimiento sobre los organismos. Incluye la información
filogenética, taxonómica, ecológica o paleontológica. Es por tanto una disciplina de
síntesis, de abstracción de conceptos, de enunciado de teorías explicativas de los
fenómenos observados. Por lo tanto, tiene en sí, un trasfondo teórico que supera al de la
taxonomía. La unidad básica en sistemática es la especie.
El concepto de especie biológica más aceptado es "grupo de individuos o
poblaciones que son capaces de entrecruzarse y producir descendencia fértil y bajo
condiciones naturales están reproductivamente aislados de otros grupos". Especies
hermanas son pares o grupos de especies cercanamente relacionadas, las cuales son
reproductivamente aisladas pero morfológicamente idénticas. Especies crípticas son
especies morfológicamente iguales pero de origen distinto. El reconocimiento de las
limitaciones de aplicación del concepto de especie biológica y la existencia de
complejos de "especies hermanas y especies crípticas" ha promovido la necesidad de
integrar varios parámetros para la determinación de una especie. Además en muchos
casos, pueden aparecer subespecies (o razas) y semiespecies, con lo que la distinción
21
entre ellas se complica aún más si cabe. En la tabla 1 se muestran las diferencias más
importantes entre estos términos.
Tabla 1: Características de especies hermanas, cripticas, subespecies y

semiespecies (Autor: Cabello, T.).
TAXÓN ANCESTROS MORFOLOGIA DISTRIBUCIÓN AISLAMIENTO REPRODUCTIVO
especies hermanas comunes idéntica simpátrica/alopatrica si

especies cripticas diferentes idéntica simpátrica/alopatrica si
subespecies/razas comunes diferente alopátrica no

semiespecies comunes idéntica alopátrica parcial
Simpátrico: se refiere a poblaciones o especies con el mismo rango geográfico o cuyos rangos están
parcialmente, o completamente sobrepuestos. Alopátrico: se refiere a poblaciones o especies con rangos
geográficos separados.
Queda claro que, para poder llegar a distinguir entre especies distintas,
semiespecies y razas, habrá que recurrir a todo tipo de técnicas, como la morfología,
distribución geográfica, reproducción, pruebas bioquímicas, moleculares y citológicas,
así como la ecología y el comportamiento de los organismos en estudio. Y queda
también claro porque es la sistemática y no la taxonomía, lo que requiere el control
biológico de plagas.
La clasificación por caracteres

morfológicos muchas veces no es
suficiente para distinguir especies
de plagas y de EN.
2. TÉCNICAS MOLECULARES Y CONTROL BIOLÓGICO

Entre las áreas de manejo de plagas de artrópodos que podrían beneficiarse por la
adopción de técnicas moleculares está el control biológico. Las tecnologías moleculares
que trabajan con ADN pueden ser de gran ayuda para las personas que trabajan en
control biológico, en aspectos tan diversos como resolver problemas de sistemática
inadecuada de enemigos naturales e insectos plaga; comprobar la pureza de las colonias
de enemigos naturales criadas en laboratorio; detectar la presencia de simbiontes;
22
evaluar la resistencia a insecticidas de enemigos naturales e insectos plaga; evaluar el

éxito o fracaso en el establecimiento de enemigos naturales; estudiar los patrones de
dispersión de enemigos naturales e insectos plaga; y documentar la divergencia genética
entre y dentro de poblaciones de enemigos naturales y plagas (Álvarez 2000).
Las alozimas son variantes de las enzimas, que representan diferentes alelos de un
mismo locus. El análisis de la variación de alozimas (un reflejo de cambios en los genes
que codifican por ellas) fue el primer método molecular usado en estudios
entomológicos y, desde los años setenta, ha sido el principal método molecular usado en
la ecología de insectos. Aunque la electroforesis de enzimas es barata y relativamente
fácil, solamente investiga una pequeña variación en la clase más conservada de ADN —
el ADN codificador—, subestimando la cantidad de variación genética en el ADN que
no codifica (ADN “basura”, “parasítico”, o “egoísta” ). Este ADN puede constituir entre
el 30 y el 90% del genoma de un insecto. Además, no es una técnica efectiva en el
análisis de variabilidad genética de insectos del orden Hymenoptera (donde se
encuentran la mayoría de los parasitoides efectivos en agricultura), porque estos
presentan una variabilidad excepcionalmente baja en sus alozimas.
La reciente llegada de nuevas técnicas moleculares para investigar directamente la
variación en la molécula de ADN ha incrementado la precisión y resolución, facilitado
el análisis de diferentes preguntas relevantes en el control biológico. Estas técnicas
moleculares han sido y continúan siendo desarrolladas para proveer marcadores
moleculares adecuados para analizar diferentes niveles de variación genética entre
poblaciones, dentro de poblaciones, y entre especies. El número de técnicas moleculares
disponibles para estudios entomológicos ha crecido enormemente desde la concepción
de la reacción de polimerasa en cadena o PCR (sigla en inglés de polymerase chain
reaction). En la tabla 2 se puede ver una lista de técnicas moleculares con sus
respectivas sensibilidad, costo, eficacia, nivel de discriminación y aplicación potencial.
Las técnicas moleculares basadas en PCR presentan varias ventajas, incluyendo la
posibilidad de trabajar con insectos extremadamente pequeños, como muchos de los
parasitoides más efectivos en el control biológico. Estas técnicas también tienen la
ventaja de no verse afectadas por la edad o el estadio de los insectos. Asimismo, en
algunos casos pueden ser utilizadas en insectos secos o almacenados en alcohol por
algún tiempo, como en el caso de las muestras de museo. Al servir sobre cualquier etapa
de la vida del insecto, las técnicas moleculares permiten diferenciar especies de huevos
o larvas de parasitoides dentro de sus hospedantes, lo cual suele ser imposible mediante
el análisis morfológico tradicional. Actualmente la mayor desventaja de las técnicas
moleculares es su costo, que puede exceder los 20000€ para un equipo básico. Sin
embargo, en menos de 20 años el costo de las herramientas moleculares ha bajado y hoy
por hoy son más accesibles. Otra desventaja de las herramientas moleculares es la
relativa facilidad de contaminación de las muestras. Debido a la sensibilidad de las
técnicas que usan PCR, cualquier ADN contaminante. Una desventaja añadida de las
técnicas moleculares es la dificultad en la ejecución de los protocolos requeridos y en la
23
interpretación de los resultados cuando el investigador no cuenta con suficiente

formación en el campo genético.
La selección de la herramienta molecular depende del tipo de problema por
resolver, el costo de la técnica, la dificultad del método, y el número de muestras por
analizar. Una de las técnicas moleculares más populares en estudios entomológicos
basadas en PCR es el análisis de RAPD-PCR, quizás porque no requiere información
previa acerca de la secuencia de ADN, provee rápidamente marcadores moleculares y es
relativamente barata y fácil de usar.
Tabla 2: Comparación de herramientas moleculares para investigar la variación en

segmentos de ADN o en productos de PCR (Fuente: Álvarez et al, 2005).
24
a) Resolución de problemas de sistemática inadecuada

El éxito de un programa de control biológico depende en gran medida de la
correcta identificación de la plaga o del enemigo natural. Los enemigos naturales más
efectivos presentan alta especificidad sobre sus insectos hospedantes. Por tanto, la
identificación correcta es especialmente importante cuando existen otras especies
cercanamente relacionadas a la plaga o al enemigo natural. A pesar de que la evaluación
de caracteres morfológicos es la herramienta predominante para distinguir especies de
insectos, muchos grupos de enemigos naturales son morfológicamente indistinguibles
(especies crípticas) a pesar de su diversidad genética. Rosen (1986), en su capítulo sobre
control biológico y especies crípticas, presenta una serie de ejemplos donde la
identificación incorrecta de la plaga o de los enemigos naturales fue la causa de costosos
fracasos en la implementación de diferentes proyectos de control biológico.
Los investigadores en control biológico han descubierto un número creciente de
especies crípticas de parasitoides. En los últimos 40 años, las herramientas bioquímicas
y moleculares han permitido explorar las diferencias a nivel genético entre individuos de
especies crípticas. En los Estados Unidos, el minador de los cítricos, Phyllocnistis
citrella, se detectó por primera vez en el estado de la Florida en 1993. En seguida
comenzó un programa de control biológico clásico en contra de esta plaga y se
introdujeron dos poblaciones del parasitoide Ageniaspis. Una población provenía de
Australia y la otra de Taiwán; no se podía distinguir morfológicamente entre ellas y los
taxónomos especialistas identificaron a ambas poblaciones como Ageniaspis citrícola.
Se determinó que las poblaciones de A. citricola de distinta proveniencia geográfica
presentaban algunas diferencias biológicas y de comportamiento. Hoy et al. (2000)
utilizaron RAPD y determinaron que las poblaciones eran genéticamente diferentes.
Como las dos poblaciones de Ageniaspis fueron introducidas al estado de la
Florida, y los parasitoides se establecieron en los cultivos de cítricos, no se tenía certeza
sobre cuál de las dos poblaciones se habían establecido o si ambas lo había logrado. En
experimentos adicionales, se concluyó que todos los individuos establecidos en Florida
provenían de Australia y que probablemente los individuos taiwaneses no pudieron
establecerse. Este es un claro ejemplo de cómo, el poder distinguir especies o incluso
razas es fundamental en el éxito o fracaso de los programas de CB.
Las técnicas moleculares permiten

distinguir entre especies crípticas,
hermanas, razas y semiespecies
25
b) Resolución de problemas de contaminación de colonias de parasitoides

El género Trichogramma es bien conocido en CB ya que son criados
comercialmente y utilizados en programas de control biológico aumentativo, como parte
de programas de manejo de plagas de lepidópteros. Sin embargo, por causa de su tamaño
diminuto y la dificultad de la separación visual (morfológica) entre especies y razas, es
frecuente la contaminación en las colonias de cría. En consecuencia, también es
frecuente obtener resultados desalentadores después de la liberación de los parasitoides.
La taxonomia de estos y otros microparasitoides de otros géneros, tales como Anaphes,
se ha beneficiado por la utilización de herramientas moleculares. Así se ha podido
desarrollar un sistema para separar especies de Trichogramma y Anaphes basado en
análisis de RAPD. También se han empleado técnicas moleculares para separar la
mayoría de especies de Trichogramma y describir nuevas especies en este género.
c) Detección de la presencia de simbiontes
Los eucariontes presentan un genoma nuclear y un genoma mitocondrial. Las
mitocondrias son consideradas generalmente como simbiontes microbiales que fueron
modificados después de un largo proceso evolutivo dentro de las células de los
eucariontes. Además de la mitocondria, los insectos tienen una estrecha relación intra- y
extra-celular con una gran diversidad de organismos, tales como virus, bacterias,
levaduras, y rickettsias. En general, se desconocen los detalles de las relaciones entre
estos microorganismos y sus hospedantes, pero gracias a las herramientas moleculares
los investigadores están aprendiendo mucho más acerca de ellos. Por ejemplo, es común
encontrar en artrópodos un género de proteobacterias llamado Wolbachia. Esta bacteria
endosimbionte infecta los tejidos reproductivos de los artrópodos y se transmite por vía
materna en el citoplasma. Se ha observado que el 76% de 63 especies de artrópodos
estaba infectado con esta bacteria, que afecta la reproducción de sus hospedantes en
diferentes formas, causando la incompatibilidad reproductiva. Por esta razón, varios
investigadores creen que esta bacteria está involucrada en procesos de especiación.
Álvarez (2000) utilizó la técnica conocida como “PCR largo” para detectar la presencia
de Wolbachia en las dos especies crípticas de parasitoides previamente descritas del
género Ageniaspis y en su insecto hospedante, el minador de los cítricos. La clonación y
secuenciación del gen wsp, el cual codifica por una proteína de la superficie de
Wolbachia, reveló diferentes tipos de Wolbachia que infectaban individuos de las dos
especies crípticas de Ageniaspis. Estos resultados proporcionaron una evidencia
adicional del aislamiento reproductivo o de la diferenciación genética entre las
poblaciones australianas y taiwanesas de Ageniaspis.
d) Determinación de la presencia de endoparasitoides e hiperparasitoides
Algunos proyectos de control biológico requieren la determinación del parasitismo
y la identificación de los parasitoides en sus estados larvales dentro de sus hospedantes.
En la mayoría de casos, esto requiere la disección del hospedante y montar sobre
láminas de microscopía la larva del endoparasitoide. Es imposible determinar la especie
26
de algunos parasitoides cuando no existen claves morfológicas para sus estados larvales
y, en estos casos, es necesario esperar hasta que los adultos emerjan del hospedante para
identificarlos. Las herramientas moleculares son de gran utilidad para determinar la
presencia de endoparasitoides aun antes de poder verlos. Con la ayuda de las
herramientas moleculares, la presencia del parasitoide adentro de su hospedante se
puede detectar incluso horas después de la oviposicion en lugar de esperar más de siete
días para su detección visual.
En términos generales, los hiperparasitoides se consideran como algo negativo en
el control biológico, porque pueden limitar las poblaciones de algunos parasitoides
primarios. Sin embargo, es muy difícil predecir la influencia de los hiperparasitoides
sobre los parasitoides primarios, porque la diversidad de especies de los primeros y la
cantidad de individuos de los segundos puede variar mucho de un sitio a otro y de un
año a otro. En el caso del hiperparasitoide icneumónido Mesochorus sp. sobre el
bracónido Peristenus sp., el cual es un parasitoide primario de los míridos Lygus spp., es
bastante difícil determinar los niveles de hiperparasitismo al diseccionar el hospedante
mírido. La causa de esto es que la larva del hiperparasitoide está dentro del parasitoide,
el cual a su vez se encuentra adentro del hospedante mírido. El tamaño de los
hiperparasitoides y su ubicación dentro del parasitoide primario hacen que la
determinación del hiperparasitismo mediante la disección sea poco práctica. Por tanto, la
única opción que existía antes del uso de herramientas moleculares era la cría de los
insectos y la determinación morfológica de las especies después de la emergencia de los
adultos. Sin embargo, en este sistema de hiperparasitoide (Meschorus sp.)-parasitoide
(Peristenus sp.), ambos insectos tienen una diapausa obligatoria, la cual implica que los
tiempos de cría para obtener estimaciones acertadas de los niveles de parasitismo y
confirmar la identificación de las especies puede tomar más de ocho o nueve meses.
Ashfaq et al. (2005) usaron secuencias del ITS para desarrollar iniciadores de PCR que
pudieran detectar la presencia de Mesochorus sp. en el hospedante Lygus spp. Los
análisis de PCR de individuos de Lygus spp. recolectados en el campo arrojaron
resultados similares en los niveles de hiperparasitismo de Mesochorus sp. a los
resultados obtenidos mediante la cría de los insectos en el laboratorio. De esta forma, los
investigadores pudieron procesar un mayor número de insectos en un menor tiempo y
con bastante certeza en la identificación de las especies.
e) Mayor eficiencia de los enemigos naturales
Se han utilizado tecnologías de ADN recombinante para estudiar insectos plaga y
organismos benéficos. Algunos investigadores utilizan dichas tecnologías para mejorar
la eficiencia de organismos benéficos y para disminuir el potencial dañino de insectos
plaga. Por ejemplo, Sun et al. (2004) construyeron un baculovirus recombinante
incrementando el potencial de este para infectar el gusano del algodón (Helicoverpa
armigera). Estos investigadores pudieron comprobar que el baculovirus recombinante
(HaSNPV-AaIT) redujo el tiempo promedio de sobrevivencia del insecto plaga, e infectó
más rápidamente que un genotipo silvestre del baculovirus que había sido aislado a
27
través de un método de clonación in vivo. Como consecuencia del incremento en la

eficiencia del baculovirus recombinante, el campo donde fue aplicado produjo una
cosecha de fibra de algodón 22,1% mayor que donde se aplicó el genotipo silvestre. El
empleo de tecnologías recombinantes para aumentar el potencial de los bioplaguicidas
seguramente resultará en la formulación de productos comerciales más eficientes.
3. PERSECTIVAS FUTURAS
El CB seguirá basándose en técnicas morfológicas para distinguir a los artrópodos,
así como en estudios de ecología y comportamiento para distinguir razas o especies
crípticas. Sin embargo los métodos moleculares son herramientas que poco a poco irán
incorporándose de forma habitual a los estudios de control biológico de plagas. Las
herramientas moleculares no siempre son apropiadas y en la mayoría de los casos son
más costosas que otras técnicas. Sin embargo, tienen bastante potencial y pueden
resolver interrogantes que probablemente no se pueden resolver de ninguna otra forma.
Sin duda, la utilización de herramientas moleculares en la producción masiva de
enemigos naturales ayudará a mantener y mejorar la calidad de dichos insectos, la cual
es crítica en el éxito de cualquier programa de control biológico.
De igual modo las herramientas moleculares incrementan la precisión en la
identificación de enemigos naturales y plagas y serán especialmente importantes en la
separación de especies crípticas con diferentes requerimientos ambientales y atributos
biológicos, cuando los taxónomos no estén disponibles o simplemente cuando la
morfología no baste para diferenciar entre dichas especies. También permiten
profundizar en el conocimiento de los artrópodos, como el tipo de organismo del que se
alimentan mayoritariamente, etc… Algunos investigadores han propuesto utilizar
herramientas moleculares para mejorar la eficiencia de los enemigos naturales. Hay que
ser muy cauto con estos temas y aplicar el principio de precaución, pues por desgracia la
historia está llena de ejemplos en los que por no aplicar este principio, se han sufrido
graves daños ambientales y para la salud humana.
En CB las técnicas moleculares no siempre

son apropiadas y en la mayoría de los casos
son más costosas que otras técnicas. Sin
embargo, tienen bastante potencial y pueden
resolver interrogantes que probablemente no
se pueden resolver de ninguna otra forma.
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4. BIBLIOGRAFÍA
Álvarez, JM. 2000. Use of molecular tools for discriminating between two populations of the
citrus leafminer parasitoid Ageniaspis (Hymenoptera: Encyrtidae). Ph.D. dissertation.
Gainesville, FL, US, Department of Entomology and Nematology, University of
Florida. 90 pp.
Álvarez, JM¸ Fabián Menalled, F.; Hoy, M.A., 2005. Las técnicas molecularwes en el
control biológico. Manejo integrado de plagas y agroecología.Nº7 4: 4 – 11.
Ashfaq, M; Erlandson, M; Braun, L. 2005. Hyperparasitism by Mesochorus spp.
(Hymenoptera: Ichneumonidae) in Peristenus sp. (Hymenoptera: Braconidae) and
development of PCR primers for hyperparasitoid detection. Biological Control 32:371-
377.
Hoy, M.A.; Jeyaprakash, A; Morakote, R; Lo, PKC; Nguyen, R. 2000. Genomic analyses
of two populations of Ageniaspis citricola (Hymenoptera: Encyrtidae) suggest that a
cryptic species may exist. Biological Control 17:1-10.
Rosen, D. 1986. The role of taxonomy in effective biological control programs. Agriculture,
Ecosystems and Environment 15:121-129.
Sun, X; Wang, H; Sun, X; Chen, X; Peng, C; Pan, D; Jehle, JA; van der Werf, W; Vlak,
JM; Hu, Z. 2004. Biological activity and field efficacy of a genetically modified
Helicoverpa armigera single-nucleocapsid nucleopolyhedrovirus expressing an insect-
selective toxin from a chimeric promoter. Biological Control 29:124-137.
Caltagirone, L. E., 1981. Landmark examples in classical biological control. Annual Review
of Entomology. Vol. 26: 213-232.
29
30
TEMA 3
DEPREDADORES: BIOLOGÍA Y ACTUACIÓN.
PRINCIPALES GRUPOS
AUTOR: PABLO BARRANCO VEGA
32
1. INTRODUCCIÓN
En todo ecosistema los organismos realizan tres tipos de funciones: productores,
consumidores y descomponedores. En el contexto del agrosistema, el cultivo es el
organismo productor y los consumidores serían por un lado los insectos fitófagos
(plagas) y por otro los parasitoides y depredadores de plagas. Estos últimos constituyen
el contenido de este tema. Los parasitoides y de predadores se encuadran dentro de los
organismos de control biológico de plagas, y también se les denomina fauna auxiliar
(Navarro et al., 2006). Los artrópodos de predadores constituyen uno de los grupos más
importantes de enemigos naturales. El uso de parasitoides para el control de plagas ha
sido de 3 a 10 veces mayor que el de depredadores. Sin embargo, el resultado de los
depredadores utilizados en esos programas ha sido, en muchas ocasiones, igual o más
eficaz que el obtenido con parasitoides.
Un depredador es un organismo libre en todo su

ciclo, suele ser de mayor tamaño que su presa,
requiere varias presas a lo largo de su desarrollo y
siempre mata a sus presas.
En los programas de control biológico de plagas se emplean tanto ácaros como

insectos depredadores, fundamentalmente de los órdenes hemípteros, coleópteros,
neurópteros y dípteros. La función de estos depredadores es mantener las poblaciones de
insectos plaga por debajo del nivel económico de daños.
2. ANTECEDENTES HISTÓRICOS
Las referencias más antiguas de utilización de depredadores para combatir las
plagas, se remontan al 1.200 a. de C. en Yemen, donde se empleaban hormigas para
proteger las palmas. Igualmente en China en el siglo III a. de C. se vendían nidos de
hormigas arbóreas para combatir las plagas de cultivos de cítricos (Sánchez et al., 1997).
En Europa, los primeros registros se refieren al uso de coleópteros depredadores durante
los siglos XVIII y XIX (Greathead, 1994). Otras introducciones de depredadores en islas
tropicales condujeron a la extinción de la fauna local, lo que produjo cierta desconfianza
hacia este método de control. El primer olífago introducido con éxito fue un ácaro de
predador de filoxera en Francia en 1873. Actualmente sólo se emplean depredadores
olífagos en el control biológico de plagas. El primer empleo masivo de un monófago fue
33
la introducción de Rodolia cardinalis contra la cochinilla acanalada, Icerya purchasi en

California en 1887. Su introducción en Europa fue en 1907 en Italia. En España se
introdujo en 1911 un coleóptero carábido contra la lagarta peluda de los alcornocales de
Gerona. Posteriormente en 1914 se introdujo un coccinélido contra el piojo rojo de los
cítricos (Sánchez et al., 1997). Hasta 2005 el número de depredadores terrestres
introducido en nuestro país era de 12 especies (Urbaneja et al., 2005).
3. CARACTERÍSTICAS DE LOS DEPREDADORES

Encontramos dos tipos de depredadores dentro de los cultivos, los que realizan una
caza activa de la presa y los que utilizan una caza pasiva. En el primer caso el
depredador busca y encuentra a su presa, en el segundo el depredador aguarda hasta que
la presa se pone a su alcance. En el primer grupo se encuadran la totalidad de
depredadores que se emplean en el control biológico de plagas y en el segundo, un grupo
muy presente pero ignorado en la mayoría de los cultivos, las arañas.
Las interacciones depredador-presa dependen de las variables ambientales y de la
densidad de población de ambos grupos de especies. En general la densidad de las
poblaciones se rige por el control natural que mantiene un estatus de equilibrio sobre las
poblaciones, de modo que no se produzca la extinción de ninguna de ellas. En este
sentido en los cultivos podemos diferenciar dos tipos de depredadores, los que conviven
de forma silvestre con las plagas y los que el agricultor manipula para el control efectivo
sobre las plagas. En el primer caso se podrían considerar por ejemplo las arañas y
diferentes especies de hormiga león; y en el segundo caso todas aquellas especies
comercializadas que se sueltan en el cultivo, bien para introducir un depredador no
presente previamente, bien para aumentar la población ya establecida.
Los depredadores requieren la búsqueda continua de presas, por lo que el
comportamiento de búsqueda es muy importante en el análisis de la dinámica
depredador-presa. Este factor es fundamental cuando la densidad poblacional de presas
es baja. En los depredadores la disponibilidad de presas es crucial a lo largo de todo su
desarrollo y es muy importante la capacidad de movilidad de los estados inmaduros para
el establecimiento de sus poblaciones.
Algunos depredadores parece que poseen la capacidad de desarrollar una mayor
resistencia a los insecticidas que muchos parasitoides, lo que posibilita el empleo de
depredadores e insecticidas en los programas de control integrado de plagas.
34
4. CLASIFICACIÓN DE LOS DEPREDADORES

La clasificación se puede establecer según tres criterios:
a) Mecanismo de alimentación
- Con boca masticadora: trituran e ingieren toda la presa (por ejemplo
Coleópteros y Neurópteros).
- Con boca chupadora-picadora: atraviesan el tegumento y succionan el
hemocele de la presa. A veces inyectan toxinas y enzimas digestivas, que
paralizan la presa (por ejemplo algunos Heterópteros como Nábidos, o Sírfidos y
larvas de Neurópteros). También en este grupo se encuadran los ácaros
depredadores.
b) Rango de presas
En función de su especificidad para alimentarse de una presa.
- Monófagos: los que únicamente son capaces de depredar una única especie
presa.
- Olífagos: los que depredan sobre un grupo reducido de especies afines.
- Polígagos: aquellos que tiene un amplio espectro de presas. Esta
circunstancia es muy importante para el control de plagas en un cultivo.
- Zoofitofagia para el caso de los depredadores que se alimentan tanto de la
planta como de presas, como es el caso de algunos Míridos.
En medios abiertos es recomendable la monofagia u olifagia. En medios cerrados
puede ser interesante la polifagia. Muchos de los depredadores polífagos pueden actuar
también sobre otros depredadores o incluso practicar el canibalismo.
c) Estado de la presa
Otro factor importante es que frecuentemente el depredador adulto se alimenta
sobre la misma presa que su progenie, como los coleópteros coccinélidos. Por el
contrario, otros depredadores como los dípteros y neurópteros presentan diferente
régimen alimenticio en estado adulto e inmaduro. En el primer caso la distribución del
depredador coincide con la de sus presas; en el segundo caso depende también de la
disponibilidad del alimento de los adultos.
En general abundan los depredadores que pueden alimentarse de todos los estados
de sus presas, tan sólo unas pocas especies se alimentan de un solo estado.
5. PRINCIPALES GRUPOS
El régimen depredador aparece en las clases Insecta y Arácnida y pueden
encontrarse en gran número de órdenes y familias. Los depredadores que se reconocen
35
como importantes supresores de plagas en los sistemas agrícolas y forestales incluyen

más de 32 familias.
Las arañas son casi todas depredadoras, y aunque no se especializan en ciertas
especies de presas, sí muestran especialización en sus hábitats. En las últimas décadas se
tiene en consideración el papel que representan las arañas en la supresión de ciertos
grupos de plagas en algunos.
a) Insectos depredadores
Según Clausen (1940) hay 16 órdenes de insectos que engloban especies
depredadoras, tanto de artrópodos (insectos, ácaros, miriápodos, arañas...) como de otros
invertebrados como moluscos.
Coleoptera
Existen unas 12 familias de coleópteros depredadores entre las que destacan los
Carábidos y los Coccinélidos (Fig. 1), aunque también los Lampíridos (luciérnagas
son activas depredadoras de caracoles tanto las larvas como los adultos).
La familia más importante y utilizada como depredadora de plagas, son los
coccinélidos (Coccinelidae). Son coleópteros característicos por su aspecto casi
semiesférico y coloración brillante, desde negro a rojo y amarillo con puntos negros o de
otros colores. Tanto las larvas como los adultos son activos depredadores. Se alimentan
mayoritariamente de esternorrincos fitófagos, aunque también hay especies que se
alimentan de ácaros, coleópteros y hongos (Clausen, 1940). Existen un centenar de
especies en nuestro país que ejercen un importante control natural de las poblaciones
plaga. Varias especies se comercializan para el control de pulgones y cochinillas en
cultivos abiertos. Coccinella septempunctata aparece esporádicamente en los cultivos y
es muy voraz: una larva cercana a la madurez es capaz de depredar hasta 600 pulgones
diarios y un adulto un centenar. Es una especie muy prolífica que puede llegar a poner
hasta un millar de huevos (Navarro et al., 2006).
No se aclimatan bien en invernaderos debido a las altas temperaturas, aunque en
los últimos años se vienen haciendo sueltas de Adalia bipunctata y otra especie exótica.
Las larvas de tipo eruciforme presentan mayor o menor movilidad dependiendo de la
manifiesten sus presas; de modo que las que depredan pulgones tienen mayor desarrollo
de las patas que las que depredan cochinillas. Algunas especies son muy polífagas, pero
otras son monófagas, como Rodolia cardinalis.
Los géneros de coccinélidos más importantes contra pulgones son Scymnus,
Adalia, Propylea y Coccinella. El primero es de muy pequeño tamaño, oscuro y piloso;
los otros son de mayor tamaño y muy llamativos. Para el control de cochinillas destacan
las especies autóctonas Chilocorus bipustulatus y Exochomus quadrispustulatus, además
de las introducidas Rodolia cardinalis y Cryptolaemus montrouzieri. Las larvas de C.
36
montrouizieri puede llegar a consumir hasta 250 cochinillas algodonosas el estado

larvario (Malais & Ravensberg, 2006). Pero esta especie se ve afectada por las altas
temperaturas, por lo que en los meses estivales no es muy eficaz en invernaderos. Otra
especie introducida es Harmonia axirydis es originaria de China y es una gran
depredadora de pulgones: una hembra puede llegar a consumir 150 pulgones al día. Son
muy longevos hasta 6 meses y son activos a temperaturas bajas (Navarro et al., 2004).
Otras dos cochinillas son importantes en el control de plagas, una de mosca blanca
en cítricos y otra de ácaros (Stethorus punctillum). Ésta última se establece de forma
espontánea en los cultivos de hortícolas controlando la araña roja (Malais &
Ravensberg, 2006).
Fig. 1. Coccinélidos depredadores. 1, Cryptolaemus montrouzieri; 2, Chilocorus

bipustulatus; 3, Propylea quatordecimpunctata; 4, larva de Coccinella septempunctata
(Fotografías: T. Cabello).
Los carábidos son coleópteros depredadores que pueden alcanzar gran tamaño, por
lo general son muy activos y rápidos. La mayoría son muy polífagas, aunque algunas
especies se han especializado en depredar caracoles. Calosoma sycophanta se ha
37
utilizado en lucha biológica para combatir lepidópteros (fundamentalmente la lagarta

peluda, Lymantria dispar).
Diptera
Unas 9 familias de dípteros tienen hábitos de predadores, aunque algunas moscas
de otras familias también pueden alimentarse mediante depredación. Hay algunos
dípteros que son exclusivamente depredadores, tanto las larvas como los adultos; otros
que los adultos no son depredadores pero sus larvas si y otros, que tanto las larvas como
los adultos puede tener hábitos alimenticios mixtos, no exclusivamente depredadores.
Fig. 2. Dípteros depredadores. 1, larva de sírfido; 2, sírfido adulto; 3, adulto de

Aphidoletes aphidimyza; 4, larva de Aphidoletes aphidimyza (Fotografías: T. Cabello).
En nuestro país las familias de dípteros más importantes son los Sírfidos,
Cecidómidos (Fig. 2) y Múscidos. Los sírfidos son moscas generalmente muy
llamativas que se mimetizan con avispas y abejas, no sólo por su coloración, incluso en
sus movimientos. Las larvas de determinadas especies son activas depredadores de
pulgones, trips y pequeñas larvas, llegando a consumir 400 ejemplares de pulgones a lo
largo de su desarrollo; mientras que los adultos se alimentan de néctar, polen y
secreciones vegetales. Las pupas tienen un aspecto piriforme característico. El control
natural de algunas especies sobre las poblaciones de pulgones puede llegar a ser muy
38
alto. Aunque Episyrphus balteatus se encuentra disponible comercialmente en pupa y

está dando buenos resultados en invernaderos.
Los cecidómidos son pequeñas moscas de aspecto grácil y frágil. Pertenecen al
mismo suborden que los mosquitos y su aspecto recuerda a estos. Existen
comercialmente dos especies que se emplean amplia y eficazmente en el control de
plagas: Aphidoletes aphidimyza para el control de pulgones y Feltiella acarisuga para el
control de arañas rojas. A. aphidimiza es capaz de consumir hasta 100 pulgones (Malais
& Ravensberg, 2006). Las larvas de ambas especies tienen aspecto hialino en sus
primeros estadios, que van adquiriendo color anaranjado a rojo conforme aumentan de
tamaño.
La familia muscidae que incluye la mosca doméstica, cuenta con un representante
depredador muy activo, de ahí su nombre vulgar “mosca tigre” (Coenosia attenuata),
cuyo adulto es muy abundante en invernaderos y se alimenta de moscas blancas y otras
pequeñas plagas. Las larvas se desarrollan en el suelo y depredan larvas de otros
dípteros de suelo como los Fóridos.
Hemiptera
Este orden está integrado fundamentalmente por especies fitófagas pero comprende
unas 9 familias con especies depredadores, de las cuales 6 están implicadas en el control
biológico de plagas en España. Algunas de estas familias son depredadoras estrictas
(zoófagos) como los Redúvidos, Nábidos y Antocóridos; y otras son depredadoras
facultativas (zoofitófagos) como los Míridos y Pentatómidos. El primer grupo es de
más difícil colonización del cultivo, pues es preciso un número suficiente de presas en
todo momento. El segundo puede sobrevivir a la escasez de presas alimentándose del
cultivo (aunque se han citado daños producidos por estos depredadores).
Los antocóridos (Fig. 3) son chinches de pequeño tamaño que se han asentado muy bien
en cultivos protegidos y otros cultivos hortícolas. Su polifagia ha supuesto su ubicación como
grupo clave en los programas de manejo integrado de plagas. Diferentes especies del género
Orius aparecen de forma espontánea en los cultivos hortícolas y ornamentales y varias
especies están disponibles comercialmente y son inoculadas en los cultivos continuamente,
fundamentalmente para el control de trips, pero también ácaros, huevos y pequeñas larvas de
lepidópteros. La facultad de los adultos de alimentarse de polen, les proporciona la
supervivencia en momentos de escasez o falta de presas.
39
Fig. 3. Chinches depredadores. 1, adulto de Orius; 2, adulto de Nesidiocoris tenuis; 3, adulto

de Macrolophus calaginosus; 4, ninfa de N. tenuis (Fotografías: T. Cabello).
Al menos cinco géneros de míridos tienen importancia en el control de plagas, cuatro en

hortícolas y otro en frutales. Destacan Nesidiocoris tenuis y Macrolophus calaginosus (Fig. 3)
que están disponibles comercialmente y su implantación se ha incrementado notablemente los
últimos años. Son depredadores con un amplio rango de especies presa, pero suelen preferir
los inmaduros de mosca blanca (Malais & Ravensberg, 2006). Su régimen fitófago produce
también daños, y este depende bien de la disponibilidad de presas, bien momento del ciclo de
desarrollo de la especie.
Los redúvidos y nábidos no tienen tanta relevancia como las familias anteriores, aunque
se han citado varias especies depredadoras de trips, huevos y larvas pequeñas de lepidópteros
y mosca blanca, fundamentalmente del género Nabis.
El pentatómido Zicrona caerulea de coloración oscura tornasolada como sus presas, el
coleóptero crisomélido, la altica de la vid, puede estar bien asentado en los viñedos y parrales
donde aparece ésta. El tamaño de este depredador es semejante al de sus presas y se alimenta
de sus larvas.
Neuroptera
La gran mayoría de las familias de este orden son depredadoras. Las larvas de
algunas de ellas son acuáticas, otras se entierran en el suelo, y otras son arborícolas. En
este último grupo se encuadran las familias que tienen interés en el control de plagas.
Los adultos de algunas especies no se alimentan, pero otros si, y la mayoría son también
depredadores. Los huevos de algunas especies son muy característicos porque se
localizan en el extremo de un filamento sobre el vegetal. Las larvas son bastante voraces
40
y polífagas, llegando incluso a producirse canibalismo. Son de tipo campodeiforme, con

unas fuertes mandíbulas con las que machacan las presas para ingerir sus fluidos.
Generalmente tienen tres estadios larvarios y la pupa suele estar protegida por una
cámara pupal o capullo. Los adultos tienen aspecto muy diverso, desde libeliformes
hasta papilioniformes, y los mantíspidos poseen el primer par de patas prensil;
generalmente con alas muy desarrolladas y reticuladas.
Fig. 4. Chrysoperla carnea, neuróptero depredador. 1, adulto; 2, larva; 3, huevo; 4, pupa

(Fotografías: T. Cabello).
Las familias más importantes en control biológico en nuestro país son

Chrysopidae (Fig. 4), Coniopterygidae y Hemerobiidae. Tienen aspecto más grácil y
coloración verde, amarillenta o blanquecina. Aparecen esporádicamente en los cultivos y
llegan a ser muy abundantes. Chrysoperla carnea y Chrysopa formosa están disponibles
comercialmente y se emplean en programas de control biológico de plagas, pues son
muy efectivas sobre pulgones, cochinillas, minadores, huevos, ácaros, etc. Una larva de
crisopa puede llegar a consumir hasta 400 pulgones (Malais & Ravensberg, 2006).
Los coniopterígidos son de menor tamaño, presentan las alas blanquecinas debido
a un recubrimiento céreo y depredan ácaros y esternorrincos en cultivos de cítricos. Una
especie de hemeróbido es depredadora del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella.
41
Aún está pendiente evaluar realmente cuál es papel de este orden en el control de
plagas.
Thysanoptera
La gran mayoría de las especies de este orden son fitófagas, aunque algunas son
depredadoras, tanto en estado inmaduro como adulto. De hecho, muchas de las especies
fitófagas pueden comportarse como depredadoras, así algunos de los ácaros plaga como
Frankliniella occidentalis y Thrips tabaci se han observado alimentándose de arañas
rojas.
Las especies de predadoras pueden alimentarse de ácaros, fundamentalmente
huevos, pero también de pequeños insectos y otros trips. Destacan las familias
Faeotrípidos en el suborden Tubulifera, y Aelotrípidos y Thripidos en suborden
Terebrantia. En la primera, más de la mitad de las especies son fungívoras. Algunas
especies son depredadores de ácaros e insectos pequeños, pero no se utilizan en lucha
biológica contra plagas, pero aparecen espontáneamente en los cultivos. Los géneros
más importantes son Leptothrips y Aleurodothrips. En la segunda familia, el género más
importante es Aeolotrips que se ha llegado a emplear en la lucha biológica contra otro
trips, Franklinothrips vespiformis, en invernaderos. Existen estudios que indican que
incluso Aeolothrips intermedius presenta un ciclo más corto si se desarrolla depredando
trips que si se alimenta de ácaros tretaníquidos y no llega a completarse si se alimentan
sólo sobre sternorrinchos (Hagen et al., 1999). El trípido Scolothrips longicornis es muy
especializado y depreda fundamentalmente arañas rojas, siendo más voraz que los ácaros
fitoséidos.
Fig. 5. Trips depredadores. 1, Frankliothrips vespiformis (larva) sp.; 2, Aeolotrips sp.

(adulto) (Fotografías: T. Cabello).
42
Otros órdenes de insectos

Hay otros órdenes de insectos depredadores que pueden aparecer en los cultivos
pero que su incidencia es escasa como los Mántidos (Fig. 6). Por el contrario, los
Himenópteros son muy abundantes en los cultivos, hay especies de hormigas cazadoras
y también de avispas. Como se menciona en la introducción del tema, las hormigas
arborícolas se han empleado desde tiempos históricos para controlar plagas. Las
hormigas cazadoras son generalistas y su incidencia como control de plagas es
cuestionable porque pueden afectar a todo el ecosistema.
Fig. 6. Mántidos depredadores. 1, Empusa pennata (ninfa); 2, Mantis sp. (ninfa) (Fotografías:
T. Cabello).
b) Ácaros depredadores (Fig. 7)

Hay 20 familias de ácaros que incluyen especies depredadoras (Hagen et al. 1999),
muchas de las cuales aparecen esporádicamente en los cultivos de nuestro país. Los
últimos censos de ácaros depredadores en cultivos hortícolas del sureste peninsular,
evidencian la presencia de 10 familias diferentes (Parasitidae, Phytoseiidae,
Ameroseiidae, Laelapidae, Bdellidae, Penthalolidae, Anystidae, Erythraeidae,
Trombidiidae, Cheyletidae). Pero las especies disponibles para el control biológico
pertenecen a la familia Fitoséidos. Algunas de estas familias son parásitas en fase
larvaria y depredadoras en estado adulto como lo son los Eritréidos y los Trombídidos.
43
Fig. 7. Ciclo de ácaros Fitoséidos, los estadios depredadores son los de larva, ninfa y
adulto (Fotografías: T. Cabello).
Los Fitoséidos son ácaros polífagos que se encuentra en la parte aérea de la planta
donde se puede alimentar de inmaduros de Frankliniella occidentalis, de la dos especies
de mosca blanca, de araña roja, ácaros tarsonémidos y de polen. Al alimentarse de polen
puede sobrevivir sin presa. Una de las especies que aparece ya de forma natural en los
cultivos hortícolas, es Amblyseius swirskii, porque se han introducido con las sueltas
para el control de mosca blanca. Otra especie de fitoséido que se encuentra regularmente
en los cultivos es Amblyseius barkeri. Este ácaro vive principalmente en el suelo,
aunque ocasionalmente pueden subir a la parte aérea para buscar presas. Es un ácaro
polífago que se alimenta de trips, araña roja y sus huevos, araña blanca y polen, aunque
cuando no hay presa puede darse canibalismo. Otras especies de fitoséidos habituales
son Phytoseiulus persimilis, A. cucumeris y A. californicus. Es imprescindible la
conservación e incremento de este tipo de fauna asociada. En cultivos de cítricos la
especie predominante es Euseius stipulatus que se alimenta de araña parda y también de
mosca blanca. A. californicus también es frecuente en cultivos de cítricos y manzanos,
ejerciendo control sobre la araña roja de los frutales Panonychus ulmi.
44
Fig. 8. Ácaros depredadores. 1, Amblyseius californicus; 2, Phytoseiulus persimilis; 3,

A. swirskii; 4, A. swirskii depredando ninfa de Bemisia tabaci (Fotografías: T. Cabello).
Los ácaros Laelápidos se localizan la materia orgánica alrededor de la raíz, en la

parte aérea de la planta, brotes, hojas y flores; y son considerados depredadores muy
agresivos. Se alimentan de larvas de moscas domésticas, del vinagre, esciáridos, estados
inmaduros de Frankliniella occidentalis y huevos de nemátodos. También son parásitos
de mamíferos, artrópodos e insectos.
Los ácaros Trombídidos son conocidos como “ácaro de terciopelo” por la
presencia de numerosas setas que le dan aspecto aterciopelado, son de color rojo
brillante o anaranjados con el idiosoma completamente oscurecido. Son depredadores en
estado de adulto y ninfa, la larva puede parasitar a distintos grupos de artrópodos como
pulgones, ortópteros, lepidópteros, coleópteros, opiniones y arácnidos. En su fase adulta
se localizan en el suelo y cualquier hábitat terrestre mientras que la fase de larva se
localiza sobre el huésped.
c) Arañas
Las arañas son todas depredadoras. Hay 10 familias que incluyen especies de
interés en los cultivos como depredadoras de plagas (Hagen et al. 1999).
Paradójicamente, aunque las arañas son muy abundantes y ubicuas, no existen estudios
del efecto de especies concretas sobre el control de plagas. Pueden existir varias para
45
que se produzca esta situación: poseen hábitos muy ocultos, al ser depredadores
generalistas es muy difícil evaluar su efecto sobre una determinada plaga, tiene ciclos
más largos que los insectos o ácaros de los que se alimentan y son territoriales. Cada
araña posee su propia área de caza y se da el canibalismo cuando se superan esos
límites. No obstante algunos estudios revelan que las arañas juegan un importante papel
en el control de determinadas plagas y potencialmente podrían ser efectivos
depredadores en un programa de control de plagas. Por otro lado las arañas matan más
presas de las que consumen realmente.
6. BIBLIOGRAFÍA
Clausen, C.P. 1940. Entomophagous Insects. London: McGraw Hill Publishing Co., Ltd.,
1940. 688 pp.
Hagen, K.S., N. J. Mills,T G. Gordh & J. A. McMurtry. 1999. Terrestrial Arthropod
Predators of Insect and Mite Pests. 383-503. En Bellows, T.S., T.W. Fisher, L.E.
Caltagirone, D.L. Dahlsten, G. Gordh & C.B. Huffaker (eds.), Handbook of Biological
Control. Elsevier Inc.
Malais, M. & W. J. Ravensberg, 2006. Conocer y reconocer. Las plagas de cultivos
protegidos y sus enemigos naturales. Holanda. Koppert, 288 páginas. 2ª edición.
Navarro, M., M. Acebedo, M. P. Rodríguez, M. D. Alcazar & J. E. Belda. 2006.
Organismos para el control biológico de plagas en los cultivos de la provincia de
Almería. Fundación Cajamar, Almería, 232 p.
Sánchez-Ruiz, M. Fontal-Cazalla, F.M., Sánchez-Ruiz, A. y López-Colón, J. I., 1997. El
uso de insectos depredadores en el control biológico aplicado. Bol. S.E.A. 20: 141–149.
www.sea-entomologia.org/PDF/BOLETIN_20/B20-011-141.pdf
Urbaneja, A., J.L. Ripollés, R. Abad, J. Calvo, P. Vanaclocha, D. Tortosa, J.A. Jacas y P.
Castañeda. 2006. Importancia de los artrópodos depredadores de insectos y ácaros en
España. Bol. San. Veg. Plagas, 31: 209-223.
46
TEMA 4
PARASITOIDES: BIOLOGÍA Y RELACIÓN CON
HOSPEDADORES. PRINCIPALES GRUPOS
AUTORA: M. EUGENIA RODRIGO SANTAMALIA
1. PARASITOIDES: CARACTERÍSTICAS BIOLÓGICAS Y TIPOS DE

PARASITISMO
Los enemigos naturales (o fauna auxiliar) son la herramienta principal en control
biológico de plagas. Estos enemigos naturales pertenecen a grupos taxonómicos
diferentes y presentan amplias diferencias en su ecología y biología. Los diferentes tipos
de enemigos naturales utilizados en control biológico de plagas son los parasitoides, los
depredadores y los entomopatógenos.
Los parasitoides son a menudo los enemigos naturales más eficientes y los más
comúnmente introducidos para controlar insectos plaga. A diferencia de los parásitos
“verdaderos” (como los gusanos parásitos de vertebrados o también los nematodos), los
parasitoides matan a sus hospedadores y completan su desarrollo en un solo hospedador.
Son insectos parásitos de otros insectos y la mayoría pertenecen a los órdenes de los
dípteros e himenópteros, siendo unos pocos coleópteros, neurópteros y lepidópteros.
Estos insectos son parásitos sólo en sus fases inmaduras o larvarias y presentan
vida libre en estado adulto. Normalmente consumen todo o casi todo el cuerpo de su
hospedador, y entonces pupan bien fuera o bien dentro de éste. El parasitoide adulto
emerge de la pupa y empieza la siguiente generación buscando activamente
hospedadores en los cuales realizar la oviposición. Todos los estadios de desarrollo del
insecto hospedador pueden ser parasitados, existiendo parasitoides de huevos
(himenópteros Tricogramátidos), de larvas (himenópteros Afelínidos) o de pupas
(dípteros Taquínidos), siendo el estadio adulto el menos parasitado.
Los parasitoides adultos necesitan alimentos proteicos para la maduración de los
huevos y una fuente de carbohidratos para cubrir sus requerimientos energéticos. Estos
alimentos son néctar, miel y polen y son clave para asegurar la supervivencia y
eficiencia de estos insectos como agentes de control biológico. Pueden precisar también
tomar agua. Los carbohidratos pueden proceder directamente de las plantas, como néctar
floral o extrafloral, o indirectamente a partir de la melaza que producen los hemípteros
(por ejemplo pulgones o pseudocóccidos) al alimentarse de la savia del floema. Las
proteínas pueden proceder de los fluidos del cuerpo del hospedador, comportamiento
denominado “alimentación en el hospedador” (denominado en inglés “host-feeding”), y
que está presente en muchos himenópteros parasitoides. Con el ovipositor, la hembra
adulta del parasitoide hace un orificio en el cuerpo del hospedador, a continuación se da
la vuelta y se alimenta de la hemolinfa y tejidos que salen por la herida. Este
comportamiento puede ocurrir después de que el huevo del parasitoide haya sido dejado
en el hospedador, y en estos casos, la alimentación del parasitoide no implica la muerte
del hospedador, de forma que la progenie del himenóptero puede desarrollarse con éxito.
Más frecuentemente, la alimentación en el hospedador se produce cuando el parasitoide
no deja huevos en el hospedador sobre el cual se alimenta, y normalmente en este caso
la alimentación implica la muerte del hospedador. En este caso, los parasitoides que se
alimentan y matan al hospedador actúan como depredadores y parasitoides.
48
El alimento proporcionado por las plantas tiene impacto sobre diversos aspectos de
la vida de los enemigos naturales. Se sabe que la reproducción de estos insectos se ve
claramente comprometida en ausencia de una fuente adecuada de alimento procedente de
las plantas. Además su comportamiento también se ve afectado, ya que disminuye su
actividad o bien dirigen sus esfuerzos a buscar comida en lugar de buscar a sus
hospedadores.
Los parasitoides son insectos parásitos de otros insectos y

principalmente pertenecen a los órdenes de himenópteros y dípteros.
Las larvas parasitoides pueden parasitar todos los estadios de
desarrollo de su hospedador, de donde extraen su alimento. Sin
embargo, los parasitoides adultos necesitan una fuente externa de
proteínas e hidratos de carbono para poder sobrevivir.
Respecto a su ciclo biológico, pueden tener una única generación por cada una del
hospedador (especies univoltinas) o dos o más generaciones por cada una del
hospedador (especies multivoltinas). Los ciclos biológicos son normalmente cortos, que
oscilan entre 10 días a cuatro semanas o menos en mitad del verano, y
proporcionalmente más largos en invierno. Sin embargo, algunos necesitan un año o
más, si tienen hospedadores con una sola generación por año. En general, presentan
grandes tasas potenciales de crecimiento.
Los parasitoides pueden clasificarse de diferentes formas. Aquellos cuyas larvas se
desarrollan dentro del hospedador se denominan endoparasitoides y los que se
desarrollan externamente, ectoparasitoides (figura 1). Los ectoparasitoides
frecuentemente parasitan hospedadores que viven “protegidos” o “escondidos”, como en
minas de hojas, galerías en la madera, pupas dentro de capullos sedosos, cochinillas con
escudo, hojas enrolladas o agallas. En estos casos es menos probable que el hospedador
se desprenda del parasitoide. Muchos de ellos también inyectan toxinas con el ovipositor
que paralizan al hospedador antes de realizar la oviposición. La explicación podría ser
que el movimiento del hospedador en estos pequeños espacios podría dañar al
parasitoide que se está desarrollando sobre él, y que es incapaz de defenderse.
Los endoparasitoides generalmente se encuentran bien protegidos dentro del
huésped, pero presentan una dificultad añadida, respirar en un medio líquido o
semilíquido implica adaptaciones especiales al mismo. Ciertas larvas endoparasitoides
pueden obtener el oxígeno directamente a partir de los fluidos del cuerpo del
hospedador, bien a través del tegumento o por medio de una vesícula posterior. Otras
pueden respirar el aire exterior pegando sus espiráculos a las traqueas del hospedador,
49
como los dípteros taquínidos, o a través de una especie de tallo presente en los huevos
del parasitoide, que sobresale a través del tegumento del hospedador, como los
himenópteros encírtidos. Muchos endoparasitoides momifican a sus hospedadores hasta
completar su propio desarrollo larvario. Esto es especialmente evidente en los áfidos
parasitados, en los que el tegumento se vuelve distendido, como apergaminado, y se
oscurece.
Ambos, ectoparasitoides y endoparasitoides, pueden ser solitarios o gregarios.
Estos términos se refieren al número de individuos o especies parasitoides que se
desarrollan en un único hospedador. En el caso de los parasitoides solitarios sólo una
larva se desarrolla a expensas de un solo hospedador, mientras que los gregarios más de
una larva se desarrolla a partir de un solo hospedador. Sin embargo esta clasificación a
veces no está clara, ya que muchas especies pueden desarrollarse facultativamente como
solitarias en hospedadores pequeños o gregarias en hospedadores grandes. Un caso
extremo de desarrollo gregario obligatorio es el de ciertas especies que presentan
poliembrionía, en las cuales un solo huevo puede dar lugar a varios o incluso cientos de
descendientes idénticos.
Entre los parasitoides gregarios se distinguen casos de superparasitismo cuando
varios huevos de una especie de parasitoide pueden sobrevivir en un mismo hospedador
(figura 1), mientras que la presencia de dos o más individuos de diferentes especies se
denomina multiparasitismo. El hiperparasitismo se produce cuando un parasitoide
ataca a otro parasitoide, lo cual en general se considera perjudicial para el control
biológico.
Figura 1. En la imagen de la izquierda se observa una larva de Aphytis spp

parasitando una hembra adulta de A. aurantii (ectoparasitoide solitario), en el centro, por
transparencia, se observa una pupa de Encarsia spp parasitando L2 de A. aurantii
(endoparasitoide solitario), a la izquierda dos larvas de Aphytis lepidosaphes parasitando
Lepidosaphes beckii (ectoparasitoide, superparasitismo).
50
Si los parasitoides permiten que los hospedadores crezcan después de ser atacados,
se denominan koinobiontes. Este grupo incluye mayoritariamente endoparasitoides que
atacan larvas jóvenes o ninfas. En oposición, los idiobiontes no permiten el desarrollo
de los hospedadores después del ataque. Estos últimos son endoparasitoides de huevos,
pupas o adultos o ectoparasitoides que paralizan larvas. Los endoparasitoides de estados
diferentes al huevo deben suprimir el sistema inmunológico del hospedador (como se
verá más adelante), mientras que los parasitoides de huevos y los parasitoides externos,
no. Los parasitoides que deben superar el sistema inmunológico del hospedador, son
más especializados que los que no lo hacen (tabla 1). Así por ejemplo los
tricogramátidos, parasitoides de huevos, tienen un amplio rango de hospedadores.
Tabla 1. Estrategia general del ciclo de vida de koinobiontes e idiobiontes.
KOINOBIONTE IDIOBIONTE
Crecimiento del hospedador tras ser Continuo Cesa
parasitado
Localización del parasitoide respecto al Endoparasitoide Ectoparasitoide
hospedador
Localización del hospedador Expuestos Ocultos
Especificidad respecto al huésped Más específicos Generalistas
Según la forma de maduración de los huevos durante la vida de un parasitoide,

éstos se clasifican en especies pro-ovigénicas cuando nacen con el suministro de huevos
completo para toda su vida, permitiendo un ataque rápido de muchos hospedadores. Sin
embargo los huevos de las especies sinovigénicas se desarrollan gradualmente durante
la vida de la hembra. El índice de ovigenia es la proporción de huevos de un parasitoide
que posee en el momento de su emergencia, que en las especies estrictamente pro-
ovigénicas es de 1,0. Los parasitoides sinovigénicos necesitan proteína para la
maduración de los huevos. Algunas especies sinovigénicas se alimentan de néctar o miel
y en muchas especies las proteínas las obtienen por alimentación en el hospedador o
“host-feeding”. Los parasitoides pro-ovigénicos necesitan azúcares para conseguir
energía, pero en este caso no precisan nutrientes ricos en lípidos y proteínas.
2. ECOLOGÍA DEL PARASITOIDE

Aspectos cruciales en la biología del parasitoide para el control biológico son 1) la
localización de la planta y del insecto hospedador, 2) la identificación de la especie de
hospedador y la evaluación de la calidad de éste, 3) vencer finalmente las defensas del
hospedador para que el parasitoide se desarrolle con éxito.
51
a) Encontrar hospedador
Encontrar la planta donde vive el hospedador. Este proceso empieza con la
localización del hábitat donde se encuentran los posibles hospedadores. La visión
posiblemente juega un papel importante en la localización del hábitat en sentido amplio
(por ejemplo diferenciar la parcela con los árboles del cultivo frente a zonas con malezas
sin árboles) pero la localización del microhábitat, es decir, la especie de planta que
posea hospedadores, es frecuentemente una respuesta a compuestos químicos volátiles
como:
1. Sustancias (olores) liberados por las plantas no infestadas
2. Compuestos químicos liberados por los insectos hospedadores (feromonas
sexuales o de agregación) o la emisión de sonidos, también permiten al parasitoide
localizar las plantas donde éstos están alimentándose
3. Volátiles de las plantas liberados en respuesta al ataque del fitófago
(sinomonas).
Se ha demostrado que muchas veces las plantas emiten compuestos volátiles
cuando están infestadas con larvas que se alimentan activamente en ellas (sinomonas).
Muchas plantas responden a la alimentación del fitófago, aumentando las emisiones de
compuestos volátiles. Estas emisiones son una mezcla de compuestos que liberan las
plantas de forma natural junto con otros sintetizados en respuesta específica a la
alimentación del fitófago. Este mecanismo está extendido ampliamente, encontrándose
en himenópteros parasitoides de orugas de lepidópteros (insectos con aparato bucal
masticador) y en parasitoides de insectos chupadores (como pseudocóccidos) y también
en dípteros taquínidos.
Los volátiles pueden emitirse desde las partes infestadas de la planta y desde las no
infestadas debido a una respuesta sistémica, y aún desde partes de plantas no infestadas
adyacentes a las infestadas. El ácido jasmónico es un compuesto clave que influye en
señalar la ruta entre las plantas y los enemigos naturales
Encontrar al hospedador. Una vez el parasitoide encuentra plantas infestadas, el
siguiente paso es localizar al hospedador sobre la planta. Esto se consigue porque el
insecto es capaz de detectar:
1. Compuestos químicos no volátiles presentes en los lugares de alimentación del
hospedador (señales químicas en la mezcla de excrementos y restos de tejido vegetal),
restos del cuerpo del hospedador en la superficie de la planta (escudos de cochinillas u
otras partes del cuerpo), secreciones (seda, secreciones de glándulas salivares o
mandibulares). Estos materiales son percibidos tocándolos con las antenas o tarsos de
las patas.
2. Vibraciones (en hospedadores ocultos en minas de hojas, madera, frutos) y
sonidos (los Taquínidos parasitoides de grillos, escuchan literalmente el chirrido del
grillo y vuelan hacia el sonido).
52
3. Compuestos volátiles de organismos asociados con sus hospedadores o hábitats.

Por ejemplo, un hongo asociado con larvas de Tefrítidos en frutas produce acetaldehído,
el cual atrae al parasitoide Diachasmimorpha longicauda (Himenóptero, Bracónido)
4. Cairomonas. Los insectos emiten señales químicas para comunicarse entre ellos,
por ejemplo feromonas sexuales. Sin embargo esas mismas señales también pueden
detectarlas los parasitoides, comportándose entonces como cairomonas. Se conoce el
papel de las cairomonas en la detección de los hospedadores para algunas especies de
insectos parasitoides. Por citar algunos ejemplos, A. melinus, un parasitoide muy
importante de A. aurantii, reconoce a su hospedador por la presencia y cantidad de O-
cafeoiltirosina, un componente del escudo de la cochinilla. Esta sustancia es una
cairomona de contacto a la cual A. melinus responde de forma innata. Los parasitoides
de escolítidos son atraídos por las feromonas de agregación que producen estos
coleópteros. Los parasitoides taquínidos de adultos de Nezara viridula (Hemíptero,
Pentatómido) son atraídos por la feromona de agregación producida por su hospedador.
Un mayor conocimiento sobre qué olores o señales utiliza

un parasitoide para la localización de su hospedador,
mejora el entendimiento de su ecología y facilita su
manipulación para el control biológico.
b) Reconocimiento y evaluación del hospedador

Antes de que un hospedador sea elegido para realizar en él la oviposición, el
parasitoide debe conocer la “calidad” del hospedador. La calidad está determinada por la
especie del hospedador y la condición fisiológica y tamaño del hospedador (o estadio de
desarrollo), y en su determinación intervienen señales químicas internas y externas. La
capacidad para encontrar al hospedador adecuado es innata pero también puede
modificarse con la experiencia (acondicionamiento y aprendizaje asociativo). Todos
estos aspectos son tratados a continuación.
El himenóptero parasitoide debe realizar la oviposición en una especie de insecto
particular. Telenomus heliothidis (Himenóptero, Scelionidae) determina si los huevos
son de Heliothis virescens (oruga del tomate, maíz y algodón en América) mediante las
antenas y el ovipositor. El tamborileo antenal sobre la superficie del huevo permite que
las avispas detecten dos proteínas producidas por glándulas de la polilla presentes en la
superficie del huevo. Bolas de cristal cubiertas con estas proteínas estimulan intentos de
53
oviposición. Del mismo modo si se colocan estas proteínas sobre huevos de otras
especies no hospedadoras como Spodoptera frugiperda, se induce la oviposición.
La condición fisiológica y tamaño del hospedador (o estadio de desarrollo) son
determinantes en la elección del hospedador. No todos los estadios de desarrollo son
igualmente susceptibles al ataque de los parasitoides. Los himenópteros del género
Aphytis sólo realizan la oviposición cuando el escudo de la cochinilla está separado del
cuerpo del insecto, por lo tanto evitan la puesta en los estadios de muda. Además
tampoco son aceptadas como hospedadores, las hembras adultas fertilizadas, además de
porque el escudo está fuertemente pegado al cuerpo de la hembra, porque el tegumento
está fuertemente esclerotizado. El primer estadio de desarrollo y las cochinillas de
pequeño tamaño normalmente no son parasitados y en su lugar son utilizados para host-
feeding.
Algunos parasitoides ovipositan en hospedadores pequeños a los que permiten
crecer antes de matarlos (koinobiontes), aumentando el recurso para su progenie.
Apanteles glomerata (Hymenoptera, Braconidae) deposita sus huevos en larvas de
primer y segundo estadio de Pieris brassicae (blanquita de la col), pero la oruga no
muere hasta llegar al quinto estadio. Cuando los hospedadores no crecen después de ser
parasitados (idiobiontes), el tamaño del hospedador debe ser evaluado para decidir el
sexo y el número de los huevos a depositar. Los himenópteros del género Aphytis son
idiobiontes y el tamaño del hospedador es clave para determinar su calidad. En estos
himenópteros existe una correlación positiva entre el tamaño del hospedador y el tamaño
de las hembras y machos de A. lingnanensis, A. melinus y A. chrysomphali. Esto es
importante porque en la mayoría de los himenópteros parasitoides el tamaño del adulto
influye positivamente en la longevidad, la fecundidad en el caso de las hembras y en la
capacidad de búsqueda de los hospedadores.
La detección de hospedadores con superparasitismo frecuentemente conduce a un
rechazo rápido. Si es multiparasitismo no siempre lleva rechazo y dependerá de la
competitividad intrínseca del segundo parasitoide con relación al primero. Las especies
altamente competitivas pueden tener pocas “razones” para rechazar hospedadores
parasitados previamente. Las señales usadas para detectar el parasitismo incluyen
marcas externas y cambios internos en la hemolinfa o en los tejidos del hospedador.
En relación con lo anterior, las especies del género Aphytis realizan un examen
antes de realizar la oviposición sobre una cochinilla y este examen sirve para prevenir el
parasitismo sobre hospedadores ya parasitados (superparasitismo), ya que en este género
de himenópteros evitar el superparasitismo es esencial a la hora de seleccionar el
hospedador. Las hembras de A. melinus reconocen hospedadores previamente
parasitados por el olor (sustancia marcadora) dejado por la primera hembra. El rechazo
se basa en un examen externo de la cochinilla y la hembra del parasitoide sólo necesita
dos o tres segundos para distinguir si un hospedador está parasitado. Incluso si el olor
externo desaparece, pruebas internas con el ovipositor le permiten al parasitoide
54
determinar si la cochinilla ya está parasitada. Las hembras de Aphytis incluso pueden

distinguir entre hospedadores parasitados o no parasitados por las diferentes especies del
mismo género.
Muchos himenópteros parasitoides presentan arrenotoquia con reproducción
haplodiplonte en la cual las hembras pueden controlar selectivamente la fertilización del
huevo. Así, huevos diploides fertilizados dan lugar a hembras y huevos haploides no
fertilizados dan lugar a machos. Esto permite que los parasitoides pongan huevos
hembra en los mejores hospedadores y huevos machos en hospedadores menos óptimos,
como es el caso de A. lingnanensis. Aún en las mejores condiciones, hembras en áreas
pequeñas ponen al menos algunos huevos de machos en hospedadores grandes para
asegurar la fertilización adecuadas de sus hijas.
La capacidad de localización del hospedador por parte de un parasitoide tiene una
parte innata y otra aprendida. Los parasitoides aprenden y usan lo que aprenden para
ayudarse a encontrar a sus hospedadores. El acondicionamiento y el aprendizaje
asociativo han sido ampliamente demostrados para los parasitoides. El
acondicionamiento ocurre cuando la experiencia previa con un hospedador refuerza la
respuesta hacia esa especie. La experiencia previa también puede influir en la
preferencia hacia un hospedador u otro. Muchos parasitoides adultos contactan con las
cairomonas de su hospedador durante la emergencia. Si las preferencias de un
parasitoide están débilmente determinadas genéticamente, el contacto con la especie
hospedadora de donde emergió o con sus productos puede reforzar la preferencia por esa
especie. Por tanto, parasitoides criados en hospedadores alternativos, pueden ser menos
eficientes contra la plaga a controlar. Para parasitoides especialistas cuyas preferencias
por el hospedador están fuertemente marcadas genéticamente, el acondicionamiento
puede tener poco efecto.
El aprendizaje asociativo enlaza dos estímulos que se han experimentado juntos.
Los estímulos secundarios que a menudo son aprendidos asociados con los hospedadores
incluyen:
- la forma, color u olor del hábitat del hospedador
- la especie de planta habitada por el hospedador
- olores de las plantas infestadas
- olores asociados con el néctar u otras fuentes de alimento.
Los parasitoides pueden asociar simultáneamente dos o más señales con los
hospedadores. Las respuestas aprendidas cesan su efecto en la conducta del parasitoide
después de pocos días permitiéndole ajustar continuamente su imagen de búsqueda hacia
señales útiles recientes.
55
c) Vencer las defensas del hospedador

Una vez realizada la oviposición y para que la larva se desarrolle con éxito sobre el
hospedador, ésta debe derrotar sus defensas. Pero antes de llegar a este punto, existen
estrategias que tratan de evitar la oviposición. Una de ellas consiste en reducir las
oportunidades de ser encontrado. Una posibilidad es liberarse de las cairomonas: es
frecuente que las larvas hospedadoras cambien de posición durante la alimentación o
depositen sus excrementos lejos del lugar de alimentación. Los minadores de hojas o
perforadores, paran de alimentarse periódicamente o cesan en sus movimientos para
disminuir las vibraciones y así la posibilidad de ser encontrado.
Otra estrategia consiste en rociar enérgicamente a sus atacantes con compuestos
químicos nocivos. O bien concentrar compuestos defensivos es sus tejidos (en muchas
ocasiones procedentes de las plantas de las que se alimentan) para tener un sabor
repugnante. Realizar estructuras defensivas, como colocar los huevos en grupos
numerosos, como el caso de Lymantria dispar que es mayor el parasitismo por
Ooencyrtus pytiocampae (Himenóptero, Encírtido) en puestas pequeñas (huevos más
expuestos al parasitoide) que en puestas grandes (más cantidad de huevos escondidos e
inaccesibles). La presencia de cutícula más gruesa o largas sedas son también una
barrera física de defensa al ataque de los parasitoides.
El comportamiento también ayuda a evadir el parasitismo. Las ninfas adultas de
áfidos “patean” literalmente a los parasitoides, impidiendo parcialmente ser parasitados.
Las larvas de H. virescens ensucian el cuerpo del Bracónido parasitoide, embistiendo y
vomitando.
Usar “guardaespaldas”, como las hormigas, puede disminuir la eficacia del control
biológico clásico. Las hormigas cuidan las colonias de áfidos o Pseudocóccidos para
obtener la melaza que estos insectos producen. La presencia de las hormigas reduce el
parasitismo ya que las hormigas agreden e interrumpen la conducta del parasitoide. En
algunos grupos (como hemípteros o coleópteros) el cuidado materno de huevos o ninfas
protege a la descendencia de los parasitoides.
Los endoparasitoides de larvas, ninfas o adultos deben vencer el sistema
inmunológico del hospedador y la principal defensa es la encapsulación por células
sanguíneas. La encapsulación es una respuesta fisiológica de un hospedador a la
presencia de objetos extraños (como huevos de parasitoide) y está considerado como la
defensa más común contra los huevos de los endoparasitoides. Se trata de un proceso en
el que las células sanguíneas se adhieren a los parasitoides inmaduros formando una
cápsula a su alrededor. Las moléculas reactivas (como el peróxido de hidrógeno)
liberadas dentro de la cápsula, matan al parasitoide. Se trata de una respuesta coordinada
de agregación, adhesión y aplanamiento de hemocitos, dando como resultado el
aislamiento del parasitoide dentro de una cápsula celular, dentro de la cual los
compuestos tóxicos reactivos son liberados y el parasitoide muere. La encapsulación es
56
acompañada a veces de un pigmento oscuro llamado melanina. Si el hospedador

consigue matar todos los huevos, éste sobrevive.
La mayoría de parasitoides internos deben vencer la encapsulación usando una
variedad de “contramedidas”. Algunas contramedidas consisten en ovipositar en
hospedadores jóvenes, menos efectivos en la encapsulación. También es una
contramedida depositar huevos supernumerarios en el hospedador que agotan el
suplemento de células encapsuladoras y permiten que algunos huevos sobrevivan.
Himenópteros Bracónidos e Icneumónidos, usan virus para desactivar la encapsulación
por el hospedador. Estos virus son transmitidos a los hospedadores en el fluido
inyectado durante la oviposición. En otras ocasiones, venenos y otros materiales
inyectados durante la oviposición pueden interferir con las rutas utilizadas para iniciar la
encapsulación. Algunos Taquínidos rompen físicamente la cápsula en desarrollo.
3. PRINCIPALES GRUPOS DE PARASITOIDES

Los dos grupos principales de parasitoides utilizados en control biológico de
plagas son los himenópteros y los dípteros.
a) Himenópteros parasitoides
El orden de los himenópteros es el dominante entre los insectos entomófagos, tanto
numéricamente como respecto a su uso con éxito en control biológico de plagas. Los
más importantes y numerosos son Calcidoideos, Icneumonoideos (Bracónidos e
Icneumónidos) y Proctotrupoideos.
a.1) Superfamilia Chalcidoidea

Esta superfamilia incluye aproximadamente 22.000 especies descritas y
catalogadas. La mayoría de las especies miden menos de 3 mm de longitud, siendo el
tamaño medio de 1.5 mm (figura 1).
Existen ciertos caracteres morfológicos que nos permiten diferenciar la
superfamilia Chalcidoidea y la superfamilia Ichneumonoidea. En la superfamilia de los
Icneumonoideos las antenas no están geniculadas y son largas (escapo corto y flagelo
con más de 16 artejos) y el ala anterior posee celdas cerradas. Los Calcidoideos
presentan antenas geniculadas y más cortas (escapo largo y flagelo con 13 artejos como
máximo) y las alas anteriores no presentan celdas cerradas y sólo una o dos venas en la
parte anterior del ala (es decir, apenas poseen venación alar) (Figura 1).
Los Calcidoideos atacan especies en casi todos los órdenes de insectos, pero
principalmente coleópteros, dípteros, homópteros (cóccidos, áfidos, moscas blancas o
cicádulas) y lepidópteros, órdenes que incluyen las principales plagas agrícolas. Los
estadios inmaduros de los Calcidoideos se desarrollan principalmente en huevos o larvas
de sus hospedadores, pero también pueden parasitar pupas e incluso insectos adultos.
57
Los Calcidoideos adultos son diminutas avispas de vida libre que normalmente necesitan
alimentarse de miel o néctar y algunos construyen un tubo alimenticio para alimentarse
de los fluidos corporales del cuerpo del hospedador. Como parasitoides presentan el
mayor grado de especialización dentro del grupo de los himenópteros.
Esta superfamilia es la responsable de la mayoría de casos con éxito de control
biológico aplicado. Su importancia radica principalmente en que incluye a las familias
que están especializadas en atacar a cochinillas Diaspídidas, Pseudocóccidos, áfidos y
moscas blancas y éstas son las principales plagas a las que se ha dedicado mayor
esfuerzo de investigación en control biológico.
Dentro de la superfamilia, las familias de los Mimáridos y Tricogramátidos son
exclusivamente parasitoides de huevos y por lo tanto de tamaño muy pequeño. La
longitud de los Mimáridos (Mymaridae) varía entre 0.35 - 1.8 mm. Morfológicamente
presentan antenas largas, casi siempre más largas que la longitud de la cabeza y el tórax
juntos, poseen una maza diferenciada en las hembras y ausente en los machos. Las
antenas están insertadas lejos una de la otra (la distancia entre el punto de inserción
entre ambas antenas es mayor que la distancia entre la inserción de la antena y el ojo
más próximo). Las alas anteriores son pecioladas, y las posteriores constan de un
pedúnculo del que parte la membrana alar o bien constan únicamente de pedúnculo
(figura 2). Son parasitoides de huevos y atacan a especies de hemípteros (por ejemplo
cicádulas), psocópteros, coleópteros, dípteros y ortópteros.
Los Tricogramátidos (Trichogrammatidae) morfológicamente son insectos
pequeños entre 0.3 – 1.2 mm de longitud excluyendo el ovipositor, o hasta 1.8 mm
incluyéndolo (figura 3). Todas las especies carecen de brillo metálico, el funículo de la
maza consta siempre de dos artejos como máximo, y los tarsos siempre de tres artejos.
Las alas anteriores carecen de vena postmarginal y a menudo las sedas de estas alas
están alineadas formando 4 o más líneas. La mayoría de Tricogramátidos son primarios,
solitarios o gregarios endoparasitoides de huevos de otros insectos, especialmente
lepidópteros, hemípteros, coleópteros, tisanópteros, himenópteros, dípteros y
neurópteros. Unas diez especies de Trichogramma han sido criadas en masa y
posteriormente liberados para el control de lepidópteros plaga en maíz, algodón y otros
cultivos.
La familia de los Pteromálidos (Pteromalidae) consta de himenópteros de tamaño
pequeño a muy grande, siendo los ejemplares más grandes dentro de los Calcidoideos
(entre 1 – 48 mm de longitud). Todas las especies poseen en las patas anteriores y
posteriores tarsos de 5 artejos (figura 4). Las antenas presentan entre 8 – 13 artejos. En
el ala anterior, la vena marginal es varias veces más larga que ancha, con las venas
postmarginal y estigmal bien desarrolladas (figura 13). La biología de estos insectos es
muy variada y abarca muchos de los estilos de vida mostrados por los insectos
parasitoides. La mayoría son idiobiontes y pueden desarrollarse como ectoparasitoides
solitarios o gregarios de larvas y pupas de dípteros coleópteros, himenópteros,
58
lepidópteros y sifonápteros. Un gran número de especies atacan a hospedadores que

viven dentro de los tejidos vegetales, como coleópteros perforadores de la madera,
minadoras de hojas y tallos, formadores de agallas, etc. La familia incluye 588 géneros y
aproximadamente 3500 especies situadas en 31 familias, atacando a un amplio grupo de
hospedadores con diferencias según la subfamilia o la tribu. Por ejemplo las pupas de
Muscoideos, coleópteros barrenadores de la madera o himenópteros que viven dentro de
tallos o en el lodo, son atacados por los Cleonyminae. Los dípteros Agromícidos,
Cecidómidos, Tefrítidos y Antomíidos por los Micogastrini, y diversos lepidópteros,
coleópteros, dípteros e himenópteros por los Pteromalinae. Los Eunotinae son
parasitoides o hiperparasitoides de la superfamilia Coccoidea.
La mayoría de los Eulófidos (Eulophidae) son parasitoides primarios de larvas
ocultas, especialmente larvas de minadores de hojas. Las especies mejor conocidas
atacan a lepidópteros, pero muchas especies parasitan larvas de otros insectos que
también viven ocultas (como Agromícidos, Tentredínidos o Curculiónidos). Otros
Eulófidos atacan a especies formadoras de agallas, ácaros Eriófidos, agallas formadas
por nematodos, así como larvas de trips. Otras especies exhiben un amplio rango de
modos de vida. Varias especies de Eulófidos son importantes de programs de control
biológico aplicado en todo el mundo. En España el Eulófido Citrostichus
phyllocnistoides fue introducido para el control de la plaga del minador de los cítricos
(Phyllocnistis citrella). Pueden reconocerse morfológicamente porque todas las especies
poseen tarsos de cuatro artejos y presentan una constricción que separa el tórax y el
abdomen (“cintura de avispa”) (figura 5).
Las familias de los Afelínidos (Aphelinidae) y Encírtidos (Encyrtidae) han
demostrado claros éxitos en el control biológico de plagas de insectos.
Morfológicamente son insectos de pequeño tamaño aproximadamente de 2 mm de
longitud. Existen algunos caracteres morfológicos que nos permiten diferenciar las dos
familias. En los Afelínidos los cercos se sitúan al final del abdomen a ambos lados de
éste y en los Encírtidos se sitúan más hacia delante en el abdomen. Las axilas (dos
piezas triangulares del tórax) están separadas en los Afelínidos y tocándose en un vértice
en los Encírtidos. En general, ambas familias poseen 5 artejos en los tarsos (figuras 6 y
7).
Los Encírtidos parasitan cóccidos (Diaspídidos y Pseudocóccidos) y los huevos y
larvas de diversos coleópteros, dípteros, lepidópteros, himenópteros, neurópteros,
ortópteros y diversas especies de arañas y garrapatas. Entre los géneros más importantes
de esta familia están Anagyrus, Ooencyrtus, Leptomastix.
Los Afelínidos parasitan Diaspídidos, Pseudocóccidos, moscas blancas, Áfidos,
Psílidos y huevos de diversos insectos. Los géneros de mayor importancia incluyen
Aphelinus, Aphytis, Encarsia, Cales y Eretmocerus. Aphytis melinus se ha introducido
en numerosos países para el control de Aonidiella aurantii. Algunas especies de
59
Encarsia y Eretmocerus son criadas masivamente para el control de moscas blancas en

cultivos de invernadero.
a.2) Superfamilia Ichneumonoidea
Como ya se ha indicado anteriormente, existen ciertos caracteres morfológicos que
nos permiten diferenciar las dos superfamilias (Chalcidoidea e Ichneumonoidea). En la
superfamilia de los Icneumonoideos las antenas no están geniculadas y son largas
(escapo corto y flagelo con más de 16 artejos) y el ala anterior posee celdas cerradas.
La superfamilia de los Icneumonoideos está compuesta por las familias
Icneumónidos (Ichneumonoidea) y Bracónidos (Braconidae) que podemos distinguir por
la venación alar. En los Icneumónidos (figura 8), en el ala anterior la vena 2m-cu está
presente y la vena 1/Rs + M ausente, originando una única celda grande junto al
estigma. En los Bracónidos (figura 9), en el ala anterior la vena 2m-cu está ausente y la
vena 1/Rs + M presente, originando dos celdas junto al estigma.
Los miembros de la familia de los Icneumónidos parasitan muchos tipos diferentes
de hospedadores. Dentro de esta familia encontramos los parasitoides de mayor tamaño,
que en general presentan largas antenas y ovipositor muy largo en relación con la
longitud del cuerpo y siempre visible (aunque hay excepciones y grupos que poseen
ovipositor pequeño y no visible). Pueden ser ectoparasitoides o endoparasitoides. Los
ectoparasitoides normalmente ovipositan en huéspedes escondidos como por ejemplo
dentro de capullos o galerías y pueden paralizar sin llegar a matar al hospedador,
haciendo que éste no avance hasta el estado de desarrollo preferido por el parasitoide
durante semanas o incluso meses. Los adultos viven un periodo de tiempo largo, incluso
seis a ocho semanas, lo cual es una ventaja cuando el hospedador es escaso. La mayoría
de especies necesitan agua necesitan alimentarse de miel y néctar de especies
particulares de plantas, lo que puede condicionar su eficiencia dependiendo de las
localidades. Las hembras adultas de muchas especies se alimentan de los fluidos
corporales del hospedador que rezuman por la herida provocada por el ovipositor e
incluso hay especies que consumen a los hospedadores con sus mandíbulas,
comportándose como predadores, pero no construyen tubo de alimentación como los
Calcidoideos y Bracónidos.
Las familias más importantes pueden ser agrupadas por el tipo de hospedador. Así
pueden ser ectoparasitoides de larvas o pupas de diversos órdenes dentro del tejido
vegetal (Pimplinae, género Pimpla), ectoparasitoides de larvas expuestas de lepidópteros
y moscas sierra (Typhoninae, género Phytodietus), ectoparasitoides de insectos en
capullo, algunos son hiperparasitoides (Cryptinae, género Gelis), endoparasitoides de
larvas de lepidópteros (Ophioninae, género Ophion), endoparasitoides de pupas de
lepidópteros (Ichneumoninae, género Ichneumon) endoparasitoides de larvas de moscas
sierra (Ctenopelmatinae, género Perilissus) y endoparasitoides de larvas de Sírfidos
(Diplazontinae, género Diplazon).
60
Los Bracónidos han sido ampliamente utilizados en control biológico,

especialmente contra áfidos, lepidópteros, coleópteros y dípteros. Pueden ser ecto o
endoparasitoides, solitarios o gregarios. Normalmente paralizan permanentemente a su
hospedador y pupan dentro de un capullo sedoso fuera del cuerpo del hospedador.
Destacamos especialmente a la subfamilia Aphidiinae (figura 10), que son
endoparasitoides solitarios específicos de áfidos, que construyen su pupa dentro del
pulgón momificado, para emerger de éste como insecto adulto. Esta subfamilia ha sido
ampliamente utilizada en control biológico y varias especias se comercializan para el
control de pulgones, como Aphidius colemani en cultivos de invernadero.
a.3) Superfamilia Platigastroideos (Platygastroidea)
Esta superfamilia comprende dos familias: la familia Esceliónidos (Scelionidae,
dependiendo de los autores esta familia pertenece a la superfamilia Proctotrupoidea o
bien a la superfamilia Platygastroidea) y la familia Platigástridos (Platygastridae).
Ambas familias comprenden insectos de pequeño tamaño (predominantemente entre 1-2
mm de longitud). Los miembros de la primera familia se desarrollan en hospedadores
pequeños, ya que son todos ellos parasitoides de huevos. La especie Trissolcus basalis
es parasitoide de la chinche verde Nezara viridula. En la segunda familia destaca la
especie Amitus spiniferus, introducida en diversos países, incluida España para el
control de la mosca blanca de los cítricos (Aleurothrixus floccosus).
b) Dípteros parasitoides
Entre los dípteros parasitoides destaca la familia de los Taquínidos (Tachinidae),
dentro de la cual se incluyen diversas subfamilias que tiene especies importantes en
control biológico. Los Taquínidos parasitan preferentemente larvas de lepidópteros,
aunque también parasitan coleópteros, ortópteros, ninfas o adultos de hemípteros, y en
menor medida himenópteros.
Morfológicamente son similares a la mosca doméstica y presentan al final del
abdomen unas sedas robustas y fuertes (figura 11). La mayoría son endoparasiotides
solitarios y ninguno es hiperparasitoide. Se trata de un grupo de especies muy amplio,
que también cubren un amplio rango de hospedadores. Varían desde especies muy
específicas hasta extremadamente polífagas. Los Taquínidos varían en la forma cómo
atacan a sus hospedadores. Los adultos de algunas especies depositan los huevos sobre
los hospedadores y las larvas cuando nacen se abren camino rápidamente dentro del
hospedador. Otras son vivíparas, las larvas eclosionan inmediatamente y son
depositadas sobre el cuerpo de los hospedadores. Otras especies depositan los huevos
sobre las plantas que son a continuación tragados por los hospedadores y eclosionan
dentro del cuerpo de éstos. Un número considerable deposita los huevos en ambientes
frecuentados por los hospedadores, cuando eclosionan las larvas migran hacia sus
hospedadores a los cuales perforan el tegumento y se introducen dentro. Finalmente
61
hay otras especies que perforan el cuerpo del hospedador con su oviscapto y depositan
sus huevos o larvas en su interior.
4. BIBLIOGRAFIA
DeBach P, Rosen D. (1991). Biological control by natural enemies. Cambridge University
Press, 440 p.
Goulet H., Huber J.T. (Ed.). 1993. Hymenoptera of the world: an identification guide to
families. Otawa: Minister of Supply and Services Canada, cop., 668 p.
Hajek A. (2004). Natural Enemies. An introduction to biological control. Cambridge
University Press. 378 p.
Michelena J.M., González P., Soler E. (2004). Parasitoides afidiinos (Hymenoptera,
Braconidae, Aphidiinae) de pulgones de cultivos agrícolas en la Comunidad
Valenciana. Boletín Sanidad Vegetal Plagas, 30:317-326.
Pekas A., Aguilar A., Tena F., García-Marí F. (2010). Influence of host size on parasitism
by Aphytis chrysomphali and A. melinus (Hymenoptera: Aphelinidae) in Mediterranean
populations of California red Scale Aonidiella aurantii (Hemiptera: Diaspididae).
Biological control, 55: 132- 140.
Pekas A., Tena F., Aguilar A., García-Marí F. (2010). Spatio-temporal patterns and
interactions with honeydew-producing hemiptera of ants in a Mediterranean citrus
orchard. Agricultural AND Forest Entomology, 13: 89-97.
Rakhshani E., Kazemzadeh S., Starý P., Barahoei H., Kavallieratos N.G., Ćetković A.,
Popović A., Bodlah I., Tomanović Z. (2012). Parasitoids (Hymenoptera: Braconidae:
Aphidiinae) of northeastern Iran: Aphidiine-aphid-plant associations, key and
description of a new species. Journal of Insect Science 12:1-26
Tena A., Kapranas A., Garcia-Mari, Luck R.F. (2008). Host discrimination,
superparasitism and infanticide by a gregarious endoparasitoid. Animal Behaviour, 76:
789-799
Van Driesche RG, Bellows TS. (1996). Biological control. Chapman & Hall, New York,
539p.
Van Driesche RG, Hoddle MS, Center TD. (2007). Control de plagas y malezas por
enemigos naturales. Forest Health Technology Enterprise Team, 751 p.
Páginas web:
Noyes, J.S. 2014. Universal Chalcidoidea Database. World Wide Web electronic publication.
http://www.nhm.ac.uk/chalcidoids
62
ANEXO 1
En este anexo se muestran esquemas de las principales familias de himenópteros y

dípteros parasitoides. Se han señalado algunas características mencionadas en el texto y que
pueden permitir identificarlas.
SUPERFAMILIA CALCIDOIDEA
Flagelo antenal corto (menos de 13 artejos)
Ausencia de abundantes venas

ni celdas cerradas en las alas
Figura 1. Vista general de un himenóptero Calcidoideo, perteneciente a la familia de los

Afelínidos
Familia Mimaridae (Mimáridos)
Antenas largas y separadas entre sí
Alas anteriores pecioladas

Alas posteriores con pedúnculo y disco
Fleco de largas sedas bordeando el ala
(en algunas especies)
Figura 2. Chaetomymar spp
63
Familia Trichogrammatidae (Tricogramátidos)
Ausencia de vena postmarginal
Sedas del ala anterior

agrupadas en hileras
Tarsos de 3 artejos
Figura 3. Tricogramátido (Trichogramma sp)
Familia Pteromalidae (Pteromálidos)
1
2 2. Vena marginal larga, y
postmarginal y estigmal
bien desarrolladas
1. Tarsos de 5 artejos
Figura 4. Pteromálido (Micradelus rotundus)
Familia Eulophidae (Eulófidos)
1.Tarsos de 4 artejos
Estrechamiento
entre tórax y abdomen
Figura 5. Eulófido (Tetrastichus sp)
64
Familia Aphelinidae (Afelínidos)
1. Axilas separadas entre sí

3
3.Tarsos de 5 artejos
3 2. Cercos al final del abdomen
2
3
Figura 6. Afelínido (Aphytis spp)
Familia Encyrtidae (Encírtidos)
3
1 1. Axilas tocándose
3.Tarsos de 5 artejos 2
2. Cercos hacia delante en abdomen
Figura 7. Encírtido (Pseudectroma signatum)
65
SUPERFAMILIA ICHNEUMONOIDEA
Familia Ichneumonidae (Icneumónidos)
2m cu
Figura 8. Icneumónido
Familia Braconidae (Bracónidos)
1R1
1M
1/Rs+M
Figura 9. Bracónido vista general
66
Familia Braconidae Subfamilia Aphidiinae
Aphidius colemani Lysiphlebus
Diaeretiella Tryoxis
Figura 10. Esquema general de un Braconidae Aphidiinae y esquema del ala de algunos
géneros importantes (Modificado de Kavallieratos et al (2012). Parasitoids (Hymenoptera:
Braconidae: Aphidiinae) of northeastern Iran: Aphidiine-aphid-plant associations, key and
description of a new species. Journal of Insect Science 12:1-26).
DÍPTEROS TACHINIDAE (TAQUÍNIDOS)
Sedas robustas y fuertes
Figura 11. Díptero taquínido (Hyperectina cinerea)
Figura 12. Antena de himenóptero, indicando sus diferentes partes
67
Figura 13. Partes de la antena y venación alar de un himenóptero Calcidoideo
Bibliografía utilizada en las figuras:
Los esquemas de los Calcidoideos se han tomado de Noyes, J.S. 2014.

Universal Chalcidoidea Database. World Wide Web electronic publication.
http://www.nhm.ac.uk/chalcidoids
Los esquemas de los Icneumonoideos se han tomado de: Goulet H., Huber J.T. (Ed.). 1993.
Hymenoptera of the world: an identification guide to families. Otawa : Minister of Supply and
Services Canada, cop.
68
TEMA 5
ENTOMOPATÓGENOS Y SUS
CARACTERÍSTICAS. PRINCIPALES GRUPOS
70
1. INTRODUCCIÓN
En Control Biológico de plagas (CB), cada vez son más usados los agentes
entomopatógenos, y seguramente en los próximos años veremos cómo su uso se
incrementa notablemente, ya que suelen ser medioambientalmente inocuos. Si se asume
que cada especie de insectos es susceptible a por lo menos un patógeno, frecuentemente
específico, ello da la idea del potencial de estos organismos en el contexto del CB.
Hace más de cien años que existe un interés en usar patógenos como controladores
biológicos, y algunos se han usado con gran éxito, siendo una alternativa ecológica a los
insecticidas químicos. Los patógenos son microorganismos parásitos y causan
enfermedad a sus huéspedes. Los grupos más importantes son: virus, bacterias, hongos,
nematodos y protozoos.
Éstos generalmente invaden y se multiplican en el huésped y se dispersan
infectando otros huéspedes. Además se pueden transmitir de varias formas: contacto,
ingestión, activamente, a través de vectores, e incluso puede provocar pandemias y
transmitirse verticalmente a la nueva generación. Los patógenos son formas procariotas
(organismos sin núcleo y membrana nuclear verdaderas), como las bacterias y virus, o
eurcariotas (un núcleo verdadero encerrado por una membrana nuclear) como en hongos
y protozoos. Los nematodos y microorganismos más grandes y complejos también se
incluyen dentro de los patógenos debido al gran número de especies que producen
enfermedades en los insectos.
a) Clasificación
No todos los microorganismos causan infección después de que alcanzan el
hemocele de los insectos, debido a la resistencia del hospedante o a la inhabilidad del
microorganismo para sobrevivir y multiplicarse en el medio ambiente del huésped. Los
que sí causan infección se clasifican en:
● Patógenos potenciales. Microorganismos incapaces de invadir al huésped por
medio de la pared cuticular o del tracto digestivo, requieren de la ayuda del medio
ambiente para que reduzca la resistencia del huésped o favorezca la habilidad del
microorganismo de invadir el huésped.
● Patógenos facultativos. Microorganismos que pueden invadir el insecto o no, y
su reproducción puede ocurrir en el insecto. Sin embargo, la sobrevivencia de ambos,
potenciales y facultativos, no depende totalmente del insecto. Éstos son patógenos
fáciles de cultivar sobre medios artificiales (hongos y bacterias).
● Patógenos obligados. Microorganismos que requieren un insecto vivo para
sobrevivir y multiplicarse. Pueden darse fuera del insecto en estado de latencia como
esporas, quistes, inclusiones virales, etc. Los patógenos obligados son: virus, protozoos
y ciertos hongos y bacterias.
71
b) Daños producidos por los agentes patógenos

Una enfermedad se produce en un huésped susceptible por el efecto de:
- Sustancias químicas o tóxicos.
- Destrucción mecánica de células y tejidos.
- Combinación de los anteriores procesos.
Las propiedades más importantes de los patógenos son:
-Infectividad y virulencia: la infectividad es la habilidad de un microorganismo
para producir infección al entrar al cuerpo de un insecto susceptible. No siempre es
dañina, como en el caso de la invasión de un mutualista. La virulencia es el poder de un
microorganismo de producir enfermedad.
-Patogenicidad. Puede considerarse sinónimo de virulencia ya que se refiere a la
habilidad del organismo de producir enfermedad. La diferencia es que la patogenicidad
se aplica a grupos o especies de microorganismos, mientras que la virulencia se usa para
referirse al grado de patogenicidad dentro del grupo o especies. Puede decirse que la
patogenicidad de B. thuringiensis, por ejemplo, es alta para lepidópteros, pero su
virulencia puede variar según las condiciones como métodos de cultivo, almacenaje,
formulaciones y factores ambientales.
-Capacidad para sobrevivir o persistir. La persistencia la favorecen condiciones de
humedad, baja temperatura y la protección en excrementos, cadáveres o residuos
orgánicos. El suelo se considera un reservorio efectivo para la persistencia del virus
VPN (41 años).
-Capacidad para dispersarse. La infectividad de un patógeno puede relacionarse
con la manera de dispersión e invasión dentro del huésped. La dispersión puede ocurrir
por medio de agentes bióticos y abióticos. Por ejemplo, partículas virales de VPN -
Orgyia pseudotsugata presentes en el suelo pueden ser arrastradas por el viento. Los
parasitoides y depredadores son muy importantes en la dispersión de virus, y los
parasitoides que se desarrollan en huésped s infectados transmiten la enfermedad.
-Capacidad reproductiva.
Las principales características de los patógenos de insectos son:
1. Matan, reducen la reproducción, detienen el crecimiento o acortan la vida
de las plagas.
2. Son generalmente específicos de las plagas.
3. Su efectividad puede depender de las condiciones ambientales y de la
abundancia del huésped.
4. Se desconoce su verdadero papel en el control natural de las poblaciones de
artrópodos.
5. Son relativamente lentos en su acción, por eso puede llevar varios días
alcanzar un control efectivo. Son ambientalmente seguros.
72
2. VIRUS ENTOMOPATÓGENOS
Actualmente, se conocen más de 1.600 virus patógenos de invertebrados que
afectan a insectos pertenecientes a 13 órdenes distintos. Los virus entomopatógenos
tienen partículas de morfología variable tanto en forma como en tamaño, y pueden ser
de DNA o RNA de hebra simple o doble. En algunos virus, la nucleocápsida (ácido
nucleico + cápsida proteica) puede estar envuelta por una bicapa lipídica, en cuyo caso
forma un virión. Los viriones, a su vez, pueden estar, o no, incluidos en una matriz
proteica que se denomina cuerpo de inclusión.
En la actualidad existen más de 1.270 asociaciones de insecto-virus reconocidas , y
más del 70% involucran Lepidoptera como huésped s , 14% en Diptera, 7% en
Hymenoptera , 5% en Coleoptera y el restante 4% en Orthoptera , Isoptera, Hemiptera y
Neuroptera. Pueden ser agentes de control natural muy efectivos de muchas especies de
larvas de lepidópteros. En los Anexos 1 y 2 aparecen con más detalles los virus más
usados en CB.
Los virus son parásitos intracelulares obligados. Cada uno de estos grupos se
subdivide con base en su morfología (varilla, ovoide, etc.), en su fisiología y
características químicas. La presencia de cuerpos de inclusión constituye un medio fácil
y rápido para reconocerlos. El subgrupo (A) son virus que causan la poliedrosis nuclear
(VPN). Presentan viriones embebidos en una matriz cristalina. La forma del virión
difiere si es que el nucleocapside está embebido en forma simple (VPNS) o en forma
múltiple (VPNM). El subgrupo (B) son los virus de la granulosis (VG).
Los baculovirus son los más ampliamente usados en la actualidad, y suelen ser
específicos al género o especies de un determinado insecto plaga. Se están haciendo
estudios para determinar los genes que controlan el rango de huéspedes del baculovirus
para ampliarlo y ya se han comercializado en Europa productos de este tipo. Los
baculovirus pueden ser tan efectivos en el control de plagas como los pesticidas
químicos, pero el gran inconveniente es su mayor coste, debido a que se producen “in
vivo”. Algunos virus pueden producirse in vitro (dentro de cultivos celulares) y por ello
son más baratos.
Los baculovirus son específicos y

efectivos en el control de plagas
de lepidópteros y
medioambientalmente inocuos.
73
El virus entra en el insecto por ingestión, se establece en su intestino, y comienza a

multiplicarse hasta que el insecto muere, liberando más virus. Este material infeccioso
adicional puede afectar a más insectos y continúa con el ciclo. Los insectos muertos por
baculovirus tienen una apariencia aceitosa y brillante, en general se ven colgados de la
vegetación; y se rompen para liberar el fluido que contiene los virus. Su eficacia puede
verse afectada por insecticidas químicos.
Figura 1: Virus de la Poliedrosis Nuclear de Spodoptera exigua [NPVSe]
3. BACTERIAS ENTOMOPATÓGENAS
Más de 90 especies de bacterias entomopatogénicas se han aislado de insectos,
plantas y suelos, pero solo unas pocas se han estudiado intensivamente. La bacteria
entomopatógena más conocida y desarrollada hasta ahora es Bacillus thuringiensis,
descubierta en 1902. En 1938 ya existía en el mercado francés el producto Sporeine, con
base en esta bacteria, para el control de lepidópteros de granos almacenados.
Las bacterias, y particularmente Bacillus thuringiensis, han sido los patógenos de
insectos más usados en programas de control de insectos. Las razones para esto son:
producción masiva fácil, sencillas de formular y aplicar, matan la plaga con facilidad
(alrededor de 48 horas), tienen un espectro de actividad que incluye muchas plagas de
interés económico (larvas de coleópteros, lepidópteros y dípteros) y
medioambientalmente más seguras que cualquier insecticida sintético.
Existen dos tipos de bacterias que se usan en los programas de control de insectos:
1) las que causan una infección fatal, como Bacillus popilliae, y 2) las que matan los
insectos principalmente por medio de la acción insecticida de la toxina, como B.
thuringiensis. La clasificación de las bacterias se basa en caracteres tanto morfológicos
como bioquímicos, de ahí que algunas bacterias pertenezcan a tal o cual género o
especie si tienen la capacidad de metabolizar, de una u otra forma, una serie de
compuestos presentes en el medio de cultivo.
74
a) Bacillus sphaericus
Bacteria que ha recibido gran atención en los últimos años, como agente de control
de mosquitos, en especial al género Culex. Presenta diferentes razas, algunas de ellas
son patógenas para insectos, se han aislado en muchos países y están disponibles en el
comercio puesto que el organismo puede producirse vía fermentación. Esta bacteria se
encuentra de forma común en el suelo, el agua contaminada orgánicamente y otros tipos
de hábitats. La actividad insecticida se debe a la toxina de naturaleza proteica.
b) Bacillus popilliae
Fue la primera bacteria entomopatógena estudiada y registrada como bioinsecticida
en Estados Unidos en la década del cuarenta. Esta bacteria es un parásito obligado y
específico. B. popilliae es una bacteria Gram-negativa que forma esporas, y son
patógenos de larvas de Scarabaeidae, siendo usados contra plagas de pastos, como
Popillia Japonica, Una de las grandes ventajas de esta bacteria es su alta persistencia, ya
que las esporas pueden mantenerse activas hasta por siete años, sin necesidad de
efectuar otra aplicación. Esto compensa el alto costo del producto, puesto que al ser
parásitos obligados solo se pueden producir sobre insectos infectados. Existe otra
bacteria Bacillus lentimorbus que causa la misma enfermedad y que es tan similar a B.
popilliae que en ocasiones sólo se le reconoce como el tipo B de esta especie.
c) Bacillus thuringiensis (Bt)

Esta bacteria es Gram-positiva. Bt forma un cristal proteico que posee la capacidad
insecticida propia de esta bacteria. Existen distintos patotipos, que son patógenos de
distintos grupos; el patotipo I es para lepidópteros, el II para dípteros y el III para
algunas especies de coleópteros, principalmente crisomélidos y curculiónidos. En la
actualidad existe una gran cantidad de cepas de Bt, aisladas de diferentes partes del
mundo, que se agrupan es variedades:
- Bt variedad tenebrionis: larvas de coleópteros.
- Bt variedad kurstaki: larvas de lepidópteros.
- Bt variedad israelensis: larvas de dípteros.
- Bt variedad aizawai: larvas de lepidópteros.
Similar a las otras bacterias ya mencionadas, Bt requiere que se ingiera para que
efectúe su efecto patotóxico. La bacteria sin el cristal no tiene la capacidad de invadir el
huésped. Al ingerirse el complejo espora-cristal, los cristales se disuelven en el
mesenteron debido a su contenido altamente alcalino. Una vez disuelto, las proteínas del
cristal sufren proteólisis por las proteasas digestivas del insecto; se genera una
endotoxina que provoca la lisis celular. El insecto deja de comer y muere (Anexo 3).
Aunque las larvas muertas contienen gran cantidad de esporas y cristales, no representan
75
focos de infección para otros individuos, ya que, desafortunadamente, Bt posee una

residualidad muy atenuada en el campo, en especial por el efecto degradador de los
rayos UV del sol. La larva muere en unos cuantos días. Usualmente, las larvas jóvenes
son las más susceptibles. No todas las especies poseen igual susceptibilidad a Bt.
Incluso, algunas especies de Plutella han desarrollado resistencia a las toxinas de la
variedad kurstaki. Las formulaciones de Bt pueden desactivarse si son expuestas a los
rayos solares directos. La lluvia o el exceso de riego también pueden reducir la eficacia
de este entomopatógeno, pues se lava del follaje. Se produce fácilmente sobre sustratos
orgánicos (soja, harinas, sangre en polvo...). Existe una amplia gama de productos
comerciales.
Las formulaciones de Bt pueden desactivarse si

son expuestas a los rayos solares directos. Actúan
por ingestión y las larvas jóvenes son los estadios
más susceptibles.
4. HONGOS ENTOMOPATÓGENOS
Los hongos representan los principales microorganismos descritos como causantes
de enfermedades en insectos. Algunos de ellos son patógenos y otros facultativos
(pueden desarrollarse en ausencia del huésped). Los hongos se encuentran asociados a
insectos pertenecientes a diferentes órdenes. El estado inmaduro (ninfa o larva) es en
general el más atacado. Su especificidad a un huésped varía, algunos tienen un amplio
rango de huéspedes, mientras que otros están restringidos a una especie de insecto. A
diferencia de otros patógenos, los hongos usualmente infectan los insectos mediante una
penetración activa a través de la cutícula, esta característica los vuelve más atractivos
como controladores de insectos chupadores.
El ciclo de vida típico inicia con una espora, que puede ser una espora móvil o una
conidia, la cual llega a la cutícula del insecto. Posteriormente y bajo condiciones
óptimas, la espora germina, produce un tubo germinativo que crece y penetra al interior
de la cutícula dentro del hemocele. Una vez en la hemolinfa, el hongo coloniza el
insecto. El insecto pierde motilidad y apetito. La colonización completa del cuerpo del
insecto requiere siete a diez días, después de los cuales el insecto muere. Algunos
hongos producen toxinas pépticas durante el crecimiento vegetativo, y causan la muerte
de los insectos en 48 horas. Los hongos entomopatógenos requieren de una humedad alta
para poder infectar a su huésped, por eso, las epizootias naturales son más comunes
durante condiciones de alta humedad. Desde el punto de vista de control microbiano, la
76
habilidad de los hongos para infectar insectos vía cutícula les otorga una ventaja mayor
sobre los virus, bacterias y protozoos. Si los hongos pueden desarrollarse efectivamente,
son muy útiles en el control de un rango amplio de insectos plaga con aparato bucal
chupador como áfidos, cicadélidos, moscas blancas, thrips y cochinillas. Algunos
hongos, como Entomophthora y especies relacionadas, son específicos a un grupo de
insectos; otros, como Beauveria, tienen un rango más amplio de huésped s.
Adicionalmente, también se encuentran hongos antagonistas para combatir varias
enfermedades fúngicas, como es el caso de Trichoderma spp. En el Anexo 4 aparece
una lista de los principales tipos de hongos patógenos en el control de plagas.
Los hongos entomopatógenos requieren de una

humedad alta para ser más eficaces, actúan
penetrando activamente a través de la cutícula, por
lo que son eficaces contra insectos chupadores.
Beauveria bassiana, con un amplio rango de huéspedes. Hongo entomopatógeno

que se encuentra naturalmente en algunas plantas y en el suelo. Las epizootias son
favorecidas por climas templados y húmedos. Tiene una lista extensa de huéspedes que
incluye a moscas blancas, pulgones, saltamontes, termitas, escarabajos, gorgojos,
chinches, hormigas y mariposas. Desafortunadamente, enemigos naturales como las
mariquitas también son susceptibles. Un método de aplicación que evite el daño a
enemigos naturales lo constituye el uso de trampas o cebos. Existen diferentes cepas de
Beauveria que exhiben una considerable variación en cuanto a su virulencia,
patogenicidad y rango de huéspedes.
Metarhizium anisopliae, con un rango de huéspedes que incluye importantes
plagas del suelo y especies de mosca blanca de gran trascendencia económica.
Verticillium lecanii: Este género es patógeno común en cochinillas en regiones
tropicales y semitropicales. Se conoce como halo blanco por la apariencia blanquecina
del micelio alrededor de los bordes de las cochinillas, pero también infecta otros
insectos.
Hirsutella thompsonii, importante controlador de ácaros de la familia Euryophdae.
Culicinomyces: Constituye otro género dentro de los Deutoromycetes que incluye
patógenos facultativos de mosquitos. La infección de las larvas de mosquitos se inicia
por la ingestión de conidias. En altas concentraciones de conidias las larvas mueren a
las veinticuatro o cuarenta y ocho horas. Culicinomyces se transmite de larva a pupa y
77
es diseminada por los adultos, que posteriormente mueren. Este hongo infecta varias
especies de Anopheles, Aedes, Culex, Culiseta, Psorophora y Uranotaenia (Diptera:
Culicidae).
. Entomophthora: Puede infectar a 32 familias en los órdenes Hemiptera, Diptera,
Lepidoptera , Coleoptera , Orthopthera e Hymenoptera . Algunas especies infectan un
amplio rango de huéspedes, otras se restringen a un grupo de insectos.
Figura 2: Aspecto de insectos infectados por hongos entomopatógenos.
5. NEMATODOS ENTOMOPATÓGENOS
Los nematodos entomopatógenos son organismos vermiformes muy similares a los
que parasitan plantas y que pueden asociarse con los insectos de tres formas: foresis
(adherencia pasiva y transporte), parasitismo obligado y parasitismo facultativo. Por lo
general, los nematodos entomopatógenos presentan una estrecha asociación (simbiosis)
con bacterias específicas, las cuales son los agentes primarios que inician la infección en
el hospedante. Los nematodos transportan internamente bacterias específicas que son
liberadas en el interior del cuerpo del insecto después de que el nematodo penetra, de
forma activa, a través de aberturas naturales como boca, espiráculos y ano. Estas
bacterias se multiplican dentro del insecto y lo matan al causarle septicemia (infección
generalizada). Los principales grupos de nematodos de interés pertenecen al orden
Rhabditida, y dentro de éste a las familias Steinernematidae y Heterorhabditidae, los
cuales, pese a ser cultivados sobre medios artificiales, se clasifican como parásitos
obligados de insectos.
La mayoría de los nematodos tienen ciclos de vida simples y pasan por tres estados
de desarrollo: huevo, juvenil (estado inmaduro) y adulto. En un ciclo de vida simple
(Anexo 5), la hembra pone sus huevos en el medio ambiente y el juvenil generalmente
sufre una muda emergiendo del huevo como segundo estado juvenil. La mayoría de los
nematodos mudan cuatro veces antes de convertirse en adultos. Estas mudas ocurren en
78
el huevo, en el ambiente o en el insecto huésped. Algunas especies presentan un estado

de resistencia llamado dauer juvenile o dauer.
Los nematodos parásitos de insectos penetran a su huésped a través de la cutícula o
por aberturas naturales (espiráculos, boca y ano); es en éste caso una infección activa.
Una vez en su interior comienzan a reproducirse, y las bacterias simbiontes causan una
rápida septicemia en los insectos, que mueren a las 48 horas.
Steinernematidae y Heterorhabditidae: Estas familias parásitas de insectos se
caracterizan por su alta virulencia y amplio rango de huéspedes, que incluyen la mayoría
de los órdenes y familias de insectos; y porque pueden propagarse masivamente. Estos
nematodos además matan a su huésped de veinticuatro a cuarenta y ocho horas después
de ocurrida la infección, por esto son atractivos desde el punto de vista biológico y
comercial. Actualmente existen nueve especies de Steinernema y tres de
Heterorhabditis. La humedad y temperatura del sustrato tienen un efecto importante.
Condiciones de baja humedad y baja temperatura inhiben el movimiento de los
nematodos. El exceso de agua también reduce el movimiento del nematodo por la
asfixia. Los huéspedes que infectan estos nematodos viven por 48 horas, y sirven como
medio para que los nematodos se dispersen en el suelo. Las larvas infectadas se mueven
lateralmente o hacia abajo en el suelo, y los adultos infectivos pueden volar varios
metros antes de morir y establecer un nuevo foco de infección. Para sobrevivir o
persistir en el suelo, su reservorio natural, estos nematodos entomopatógenos han
desarrollado tres estrategias de comportamiento: agrupación, inactividad y
antihidrobiosis, estrategias que tienen un valor protector. Además, para persistir
necesitan reproducirse dentro de un huésped. En España se está usando un insecticida a
partir del nematodo Steinernema carpocapsae, para el control de Rhynchophorus
ferrugineus en palmeras. También se han usado para controlar plagas que pasan una de
sus fases en el suelo.
Estas familias se usan comercialmente como agentes de control porque poseen los
siguientes atributos:
- Amplio rango de huéspedes.
- Rapidez de acción: pueden matar a su huésped en 48 horas.
- Fácil multiplicación en medio artificial (menor coste de producción.
- Un estado infectivo duradero.
- Ausencia de desarrollo de resistencia por el hospedante.
- Aparentemente seguro al medioambiente.
6. REGISTRO Y SEGURIDAD DE LOS BIOPLAGUICIDAS

Cada año se introducen en el mercado nuevos bioplaguicidas. La materia activa de
estos productos incluyen microorganismos (bacterias, protozoos, hongos) y virus cuya
utilización en el control de plagas representan un escaso o nulo riesgo para el hombre o
79
el medio ambiente. No obstante, para el registro y comercialización de estos nuevos

productos debe contarse con la autorización de las administraciones públicas encargadas
de acreditar que son seguros para la salud del hombre, los animales y la conservación
del medio ambiente.
En la Unión Europea (UE), la legislación para el registro de materias activas y
productos fitosanitarios que rige en todos los estados miembros está recogida en el
Reglamento (CE) nº 1107/2009. Todos los países miembros de la Unión Europea aplican
los mismos procedimientos de evaluación y autorización para poder poner los productos
fitosanitarios en el mercado. Las sustancias activas se autorizan a nivel comunitario
mientras que los productos fitosanitarios que contienen estas sustancias activas,
necesitan autorización a nivel de los estados miembros.
Debido a que nos encontramos ante nuevos tipos de plaguicidas, ya presentes en la
naturaleza y de escaso o nulo impacto en el medioambiente, en la UE se ha llevado a
cabo la acción REBECA (2007) (http://www.rebeca-net.de/?p=999) con el objetivo de
revisar la actual legislación y directrices a nivel de la UE y de los estados miembros y
compararlas con las legislaciones en otros países donde la autorización y
comercialización de nuevos microorganismos y virus ha tenido mayor éxito. Entre las
recomendaciones del proyecto REBECA se encuentra una propuesta para incluir los
baculovirus en el Anejo I sin necesidad de realizar evaluaciones de riesgo adicionales.
En el caso de nuevas especies de baculovirus, sólo deberían ser necesarios datos sobre
su identificación molecular y su espectro de huéspedes así como el depósito del virus en
una colección de cultivos internacionalmente reconocida. También sería necesario
aportar los datos específicos del producto de acuerdo a los requerimientos del Anejo III
como, por ejemplo, los relacionados con el método de producción y la composición de la
formulación.
7. PERSPECTIVAS FUTURAS DEL USO DE ENTOMOPATÓGENOS

Se conoce mucho sobre los entomopatógenos en condiciones de laboratorio, pero
hay muchos menos que se usen ampliamente a nivel comercial. Por ejemplo, con los
hongos y nematodos existen limitaciones de uso ya que requieren condiciones
específicas de humedad para ser efectivos (Tabla 1). Sin embargo, hongos como
Verticillium, Beauveria y Entomophthora parecen tener un futuro prometedor en el
control de varios insectos, que incluye thrips, pulgones y cochinillas. Asimismo los
hongos tienen otros usos además del control de insectos plaga: las Trichodermas están
siendo muy usadas para el control de hongos patógenos del suelo. Otros hongos pueden
tener gran futuro en el control de nematodos, como Dactylella oviparasítica.
Los virus como agentes de control llaman más la atención en los últimos años. Los
grupos más interesantes para el control de plagas son el virus de la poliedrosis nuclear
(VPN) y el virus de la granulosis (VG). Por ejemplo, la avispa Neodiprion sertifer se
controla bien en muchas partes de Canadá con el VPN. Dos especies de plaga, Heliothis
80
zea y Lymantria dispar se han controlado con su respectivo VPN. Los protozoos
también se investigan como agentes de control biológico: Nosema locustae
(microsporida) se usa con éxito en programas de control contra infestaciones de
langostas en el oeste de Estados Unidos.
Una ventaja del uso de los entomopatógenos de insectos es que algunos son fáciles
de cultivar masivamente para realizar aplicaciones periódicas. En general son bastante
específicos y no afectan al ser humano. Muchos de ellos pueden persistir en el ambiente
provocando epizootias. Las principales desventajas son su dependencia de las
condiciones ambientales, como la humedad para los hongos y nematodos, y que deben
ingerirse (excepto los hongos y algunos nematodos) para infectar al insecto. Finalmente,
siguen retos importantes en la tecnología de la producción masiva de estos patógenos y
en su comercialización en muchos países del mundo.
Las ventajas de los entomopatógenos

es que, en general, son bastante
específicos y no afectan al ser humano
ni al medioambiente.
Aunque los entomopatógenos no constituyen una de las principales estrategias de

control de plagas en la actualidad, los patógenos y nematodos han sido útiles en el
pasado y podrían jugar un papel muy importante como insecticidas microbianos en el
futuro. Su mayor ventaja es su escaso impacto medioambiental, por lo que se les augura
un papel más importante en el futuro, cuando o bien la legislación, o bien la conciencia
ambiental, generalice su uso en detrimento de los plaguicidas químicos.
No obstante, cambios en los sistemas de registro para los bioplaguicidas indican
que las autoridades son conscientes de la necesidad de promover el uso de estos
productos en los sistemas agrarios productivos tanto en Europa como en los Estados
Unidos. Por lo tanto, el futuro de los bioplaguicidas parece muy prometedor.
81
Tabla 1: Datos comparativos de los principales grupos de entomopátogenos

(Nicholls, 2008).
8. BIBLIOGRAFÍA
Nicholls, C., 2008. Control biológico de insectos: un enfoque agroecológico. Medellín:
Editorial Universidad de Antioquia, 2008. 282 pp.
Caballero, P.; Williams, T., 2008. Virus Entomopatógenos. En: Jacas, J. A. y Urbaneja, A.
(eds.). Control Biológico de Plagas Agrícolas, Fascículo número 04, Phytoma, España,
noviembre - diciembre de 2008, pp. 121-136.
82
ANEXOS
Anexo 1: Características de virus entomopatógenos (Caballero y Williams, 2012)
83
Anexo 2: Ejemplos de uso de baculovirus para el control de plagas (Caballero y

Williams, 2008)
84
Anexo 3: Mecanismo de acción de B. thuringiensis variedad kurstaki (Nicholls,

2008).
85
Anexo 4: Principales grupos de hongos entomopatógenos (Nicholls, 2008).
Anexo 5: Ciclo de vida de los nematodos entomopatógenos (Nicholls, 2008).
86
Anexo 6: Principales huéspedes de nematodos entomopatógenos (Nicholls, 2008).
87
88
TEMA 6
TÉCNICAS DE CONTROL BIOLÓGICO:
INTRODUCCIÓN
90
1. INTRODUCCIÓN
De entre las técnicas de control biológico de plagas, el Control Biológico Clásico
(CBC) ha sido ampliamente usado a nivel mundial, tanto para el control de plagas
agrícolas como de plagas ambientales. En mucha ocasiones es la única opción viable de
control de plagas, como es el caso de las plantas invasoras que proliferan ecosistemas
acuáticos y zonas húmedas, de prácticamente imposible control por medios químicos o
mecánicos.
El CBC consiste en la introducción de Enemigos naturales (EN) exóticos para el
control de plagas invasoras. España ha desarrollado muchos proyectos de CBC, ya desde
el año 1908 cuando se importó Rhyzobius lophantae para el control de diaspinos. Jacas
et al. (2006) han recopilado en un artículo muy interesante la historia del CBC en
España. Es de destacar que los cítricos son el cultivo sobre el que más EN se han
introducido (el 57% de las introducciones), seguido de cultivos hortícolas (14%) y
olivos (10%), siendo también un ejemplo del dinamismos de los Servicios de Plaga de la
época.
El fundamento ecológico de esta técnica se encuentra en la idea de que la mayoría
de poblaciones de fitófagos están controladas en sus zonas de origen, donde son nativas,
por enemigos naturales que forman un nivel trófico superior. A su vez estos organismos
beneficiosos pueden soportar un nivel trófico superior de enemigos naturales
secundarios, como los hiperparasitoides. Cuando el fitófago se introduce e invade un
lugar nuevo (plaga invasora), los enemigos naturales nativos no son capaces de
controlarlo y se convierte en plaga, por lo que hay que buscar a sus enemigos naturales
específicos en su zona de origen e introducirlos en la nueva zona de invasión. Este
razonamiento implica que en las zonas de origen de los insectos fitófagos, estos
raramente constituyen plagas de los cultivos (ver figura 1).
El procedimiento, explicado de forma muy simplificada, es sencillo en principio,
pero su éxito depende, no solo de la fortuna en encontrar un enemigo natural efectivo,
sino también en encontrar aquellos que se adapten a las condiciones ambientales del
lugar donde deseamos introducirlo. Esto requiere un conocimiento detallado de la plaga,
de sus enemigos naturales, y de los factores que regulan su interacción.
Además, en los últimos años se está incidiendo en los problemas ambientales que
pueden acarrear las introducciones de nuevos organismos, lo que ha hecho que la
legislación europea e internacional se endurezca; y que cada vez, se use más esta técnica
como la última opción posible, sólo cuando las otras metodologías de control de plagas
no son eficaces.
91
Figura 1: Efecto regulador de la introducción de un enemigo natural que

ejemplifica el control biológico sobre una población plaga en relación con un umbral
económico (Fuente: Nicholls, 2008).
2. DESARROLLO DE PROGRAMAS DE CBC

En el planeta existen multitud de ambientes, que con los miles de año de evolución
han llevado a que aparezcan múltiples especies de organismos adaptados a condiciones
ambientales específicas. Cada especie de las millones que existen se origina sólo en una
región geográfica donde ha evolucionado junto con una comunidad de especies, algunas
de las cuales son sus depredadores y parasitoides. Por ello, cuando un artrópodo fitófago
se introduce de un país a otro, en la nueva región éste suele convertirse en plaga de los
cultivos. Esto ocurre porque en el nuevo sitio no tiene sus enemigos naturales eficaces
que puedan regular sus poblaciones. A este tipo de artrópodo plaga se le conoce como
plaga exótica. Para la regulación de plagas exóticas los especialistas del control
biológico desarrollaron la técnica denominada introducción de enemigos naturales o
control biológico clásico, el cual consiste en la regulación de la población de una plaga
mediante enemigos naturales exóticos (parasitoides, depredadores o patógenos), que se
importan con este fin. Habitualmente, la plaga clave la constituye una especie exótica
que ha alcanzado una alta densidad poblacional en el nuevo ambiente, por carecer de
sistemas eficaces de regulación de sus poblaciones. Por tanto, la introducción de un
enemigo natural específico, dependiente de la densidad, con alta capacidad de búsqueda
y adaptado a la plaga exótica introducida, muchas veces resulta en un control
permanente (Caltagirone, 1981). La ventaja obvia que ofrece el CBC es que cuando es
92
un éxito, el ratio coste/beneficio de la introducción es muy elevado, puesto que es auto

sostenible y ya no es necesaria ninguna intervención para el control de la plaga.
En muchas áreas, las especies exóticas o introducidas comprenden una alta
proporción de la mayoría de las plagas. En Estados Unidos, por ejemplo, los artrópodos
inmigrantes constituyen 2% del total de la fauna de artrópodos, pero son el 35% de las
700 especies de plagas agrícolas más importantes. El CBC también se usa para el control
de plantas invasoras, que normalmente invaden ecosistemas naturales y zonas acuáticas,
y en las que la única opción de control viable es la introducción de un fitófago eficaz.
Un ejemplo clásico de este tipo es el control biológico de chumberas (Opuntia), las
cuales invaden amplias áreas del mundo donde hacen inviable cualquier uso de la tierra.
En este caso la introducción de un lepidóptero fitófago específico ha conseguido
controlar la plaga de forma eficaz en muchas partes del mundo.
El desarrollo de un programa de CBC es técnica y económicamente muy costoso,
ya que requiere mucha investigación y la sinergia de especialistas de varios tipos. Por
ejemplo, los taxónomos son fundamentales en este proceso, y hay muchos ejemplos
documentados, donde se ha retrasado varios años un programa de CBC por fallos en la
identificación inicial de la plaga o de sus enemigos naturales.
Los pasos necesarios para llevar a cabo un programa de CBC son 7, y se basan en
principios ecológicos que ayudan a guiar el proceso:
1 - estimar la idoneidad del control biológico para esa plaga según sus
características, los daños que produce y el ambiente en que se encuentra,
2 - realizar estudios básicos y bibliográficos sobre la plaga y sus enemigos
naturales, incluyendo la adecuada identificación taxonómica de las especies,
3 - seleccionar las áreas más prometedoras para la búsqueda, considerando en
particular la similitud climática con la zona de introducción,
4 - realizar la exploración, colección y envío de los enemigos naturales,
5 - proceso de cuarentena, cría en cautividad y pruebas sobre seguridad, sobretodo
incidiendo en que no va a haber daños sobre la biodiversidad local.
6 - liberación y colonización en el campo,
7 - determinar el establecimiento y evaluar su eficacia sobre la plaga.
Vamos a repasar con cierto detalle cada uno de los puntos indicados anteriormente.
Plagas susceptibles de establecer un programa de CBC: La técnica del CB se ha
desarrollado muchas veces por el ensayo/error. Por ello en la actualidad ya se sabe
mucho de lo que no es conveniente hacer en los casos de introducción de agentes de
control de plagas. Por ejemplo, se sabe que los vertebrados aprenden, por lo que a veces
atacan a otros organismos distintos de la plaga diana, y por lo tanto no son
93
recomendables como agentes de control biológico clásico. De igual modo, no es

adecuado para todas las plagas. Se considera que será conveniente establecer un
programa de CPC en los siguientes casos:
- Plagas exóticas invasoras con alto impacto económico en la región
- Plagas en las que otros métodos de control han fracasado o no son viables
- Plagas con reconocidos y efectivos enemigos naturales en otros países
Ya se ha comentado anteriormente, que el CBC se está usando mucho en el caso de
plantas invasoras, ya que estas se instalan normalmente en ecosistemas naturales y/o
zonas acuáticas, donde no existen otras metodologías eficaces de control.
Los programas de CBC están

recomendados en caso de plagas
exóticas invasoras donde no son
viables otros métodos de control.
Estudios previos y elección de zonas para la prospección de enemigos

naturales: Es fundamental conocer bien la clasificación taxonómica de la plaga invasora
y su zona de origen, pues estos serán aspectos claves para el éxito del programa. Por
ejemplo, el programa de CBC de la planta invasora Salvinia molesta hubo una confusión
inicial de esta especie con Salvinia auriculata, especie muy similar. Hasta que no se
identificó adecuadamente la plaga, no se consiguió encontrar un fitófago eficaz. Un caso
similar ocurrió con el pseudocóccido que fue plaga muy importante en África en los
años 70. Inicialmente identificado como Phenacoccus herreni, posteriormente se vio que
la especie correcta era Ph. manihoti y ya se pudo identificar y liberar un parasitoide
eficaz.
Muchos de los programas de CBC fallan por una mala adaptación climática del EN
introducido, por lo que se considera muy importante el buscar regiones de climatología
similar a la de la zona de suelta. Por ejemplo, en España, como nuestro clima es
mayoritariamente mediterráneo, lo más adecuado es buscar posibles enemigos naturales
en regiones con clima similar. El control biológico de la mosca blanca de los cítricos
Aleurothrixus floccosus se logró mediante la introducción en España de Cales noacki
desde Chile, donde su clima es también mediterráneo.
También en esta fase se debe explorar la posibilidad de que los enemigos naturales
introducidos puedan afectar a la biodiversidad local. Aunque los estudios concretos se
94
realizarán en la fase de cuarentena, sí es importante tener este aspecto en consideración

a la hora de efectuar los estudios previos.
Exploración, colección y envío de los enemigos naturales: Los enemigos
naturales potenciales se colectan primero en el lugar de origen de la plaga, donde el
clima se parece al de la zona de destino. Esta búsqueda puede resultar muy difícil. A
veces requiere ir a zonas remotas, o haber pocos individuos en condiciones naturales. Si
un EN es eficaz puede que su presencia, y la de la plaga sea escasa y difícil de localizar.
Todos los EN potenciales se recolectan (buscando siempre la mayor variabilidad
genética), y se mandan a la zona de destino, en condiciones adecuadas para su
supervivencia.
Cuarentena, cría en cautividad y pruebas sobre seguridad: Es una fase muy
delicada del proceso, ya que hay que asegurarse que la especie introducida no lleva
asociada hiperparasitoides y/o enfermedades específicas. Para ello son necesarias
pruebas y estudios muy específicos en instalaciones preparadas a tal efecto, como es la
estación de cuarentena del IVIA (Valencia, España) que está operativa desde 1999. Se
deben dejar pasar varias generaciones de cría en cautividad para descartar la presencia
de patógenos o hiperparasitoides. Asimismo en esta fase se desarrollan estudios sobre la
biología del EN, para poder conocer bien sus particularidades de cría. Un aspecto
fundamental es demostrar que no van a tener efectos no deseados en el ecosistema, como
que se alimenten de otras presas no objetivo y que afecten a la biodiversidad local. Este
paso, muy costoso técnica y económicamente, es fundamental para poder realizar sueltas
con seguridad y es una exigencia de muchos países para autorizar las sueltas.
En esta fase también se desarrolla la cría masiva del EN, no exenta de problemas,
que se verán con más detalle en el tema de CB por incremento. Lo que hay que evitar en
esta fase es no partir de baja variabilidad genética (pocos individuos), porque ello puede
ocasionar problemas futuros de adaptación en campo de la especie introducida. De
hecho es considerada una de las causas por las que fallan los programas de CBC.
En los programas de CBC es muy

importante la cuarentena y las pruebas
de seguridad (los posibles impactos
sobre la biodiversidad local).
Liberación y colonización en el campo: Cuando se realizan las sueltas se debe

partir de un número mínimo viable de individuos, ya que muchas veces los programas de
CBC fallan por esta causa. Además se deben intentar hacer las sueltas en zonas con poco
95
uso de pesticidas, y abarcar todas las posibilidades microclimáticas de la región.

También se deben hacer sueltas continuadas durante un cierto periodo de tiempo. Una de
las mayores incertidumbres en el control biológico es que en general se desconoce cuán
efectivo es el enemigo natural que se liberará. Esto no sorprende pues existen muchas
variables extrínsecas que incluyen clima, edad y variedad de cultivo, variación en las
prácticas culturales en diferentes áreas, competencia con otros enemigos naturales,
biotipo de la plaga apropiado para el parasitismo, etc. También influirán factores
intrínsecos como la variabilidad genética de los EN, que puede ser un factor clave a la
hora de que el EN introducido se adapte a la mayoría de las condiciones ambientales de
la región. Algunos enemigos naturales no se establecen porque no se adaptan a las
condiciones ambientales locales o porque existe mucha competencia con otros
parasitoides o depredadores.
Determinar el establecimiento y evaluar su eficacia sobre la plaga: Después de

cualquier programa de introducción y continuas liberaciones en el tiempo debe
realizarse una evaluación, la cual indica si los EN introducidos se adaptan a las nuevas
condiciones y si se desplazan a lugares diferentes de donde se liberaron. Los estudios de
seguimiento en el tiempo de los EN liberados sirven de ejemplo para el desarrollo de
otros programas de CBC, por lo que es una fase muy importante y que ayuda a los
investigadores en el desarrollo de nuevos programas, ya que muchas veces los EN que
resultan exitosos en un área, también pueden ser benéficos en otras zonas. Es el caso del
depredador Rodolia cardinalis, que ha controlado de forma eficaz a la cochinilla
acanalada de los cítricos Icerya purchasi en más de veinte países. Sin embargo algunos
EN se establecen bien en un lugar y luego desaparecen. Es el caso de Plaesius javanus
que se introdujo repetidamente desde Java a Australia en 1920 contra Cosmopolites
sordidus. Por ello se indica que hasta que no han pasado al menos 5-7 años desde su
establecimiento, no se puede asegurar que un EN está establecido, ya que debe superar
las condiciones climáticas variables que se dan en un periodo de tiempo largo.
Por ejemplo, para el CBC de las chumberas (Opuntia) en Australia, se
identificaron 150 especies de enemigos naturales de la planta. De éstos, 51 se
introdujeron en cuarentena en Australia, 19 se liberaron y 12 se establecieron. Sin
embargo, al final sólo una especie, Cactoblastis cactorum, controló a la planta invasora.
(Wilson, 1960). En España, para el control de la plaga exótica Phyllocnistis citrella
(minador de hojas de cítricos), se realizaron estudios en los que se identificaron e
importaron 11 especies de parasitoides. De ellos, seis fueron liberados, y sólo se
estableció de forma permanente uno, Citrostichus phyllocnistoides, que ha resultado ser
muy eficaz en el control de la plaga, alcanzando niveles de parasitismo cercanos al 60%
(García-Marí et al, 2004).
En general se indica que un programa de CBC resulta en un éxito completo cuando
no se requiere otro método de control de la plaga; sustancial cuando los EN introducido
96
han disminuido sustancialmente la plaga, pero se requieren aún otros métodos de

control; y parcial cuando los EN introducido han disminuido la plaga, pero son
imprescindibles otros métodos de control.
3. COSTES Y RIESGOS AMBIENTALES

Los programas de CBC son muy costosos, y es imprescindible la implicación de
investigadores, servicios gubernamentales y agricultores colaboradores. Es necesaria
una gran inversión para los estudios preliminares, la cuarentena, la multiplicación, la
suelta y el seguimiento. Además todo el proceso puede alargarse muchos años, se habla
de unos 10 años de media. Sin embargo, si el programa resulta exitoso, ya no se requiere
ninguna intervención más para el control de la plaga, por lo que el ratio Beneficio/Coste
es muy alto, del orden de 2.5:1 a 20:1; frente a un 2:1 del control químico (Van
Lenteren, 2012). En el caso particular del CBC de Ph. manihoti en África se estableció
un ratio B/C de 200:1.
a) Factores que condicionan el éxito de los programas de CBC
Se considera que existen unas 10.000 especies de insectos que son o han sido en
algún momento plagas para el hombre. De ellas, solo se ha intentado el control biológico
por importación en unas 400 especies, en otros tantos proyectos de importación
originales. De ellos se ha conseguido el control biológico completo (el insecto fitófago
deja de ser una plaga y no hay que tomar medidas de ningún tipo para controlarlo) ó
sustancial (la población de plaga se reduce de forma importante, pero se requieren
ocasionalmente medidas de control para evitar daños) en el 30% de los casos, con
aproximadamente la mitad de cada tipo. Se han analizado las causas de los fracasos de
programas de CBC y se ha visto que fallan principalmente por: no adaptación a las
condiciones climáticas de la zona de introducción, por interacción con la fauna nativa,
por falta de alimentación alternativa, por razas del EN poco adaptadas y por insuficiente
número de sueltas. Ello redunda en que el 50% causas evitables/50% causas inevitables.
Se ha observado que existe una relación muy clara entre el nivel de éxito y el tiempo y
esfuerzo destinado al proyecto de introducción, por lo que una parte de los fracasos cabe
atribuirlos a que no se ha dispuesto de los medios o el tiempo suficiente, y la mayor
parte de los éxitos se han dado en países desarrollados.
b) Riesgos ambientales y legislación
En la introducción de enemigos naturales hay que tener en cuenta no solo
consideraciones económicas sino también ambientales. Existe un riesgo ecológico
importante en el control biológico clásico y es que podemos causar la extinción de
especies de animales o plantas en la zona donde introducimos los agentes de control.
Podemos afectar por depredación ó competencia, a otros depredadores nativos y a
fitófagos distintos del objetivo. También existe el riesgo de introducir enfermedades de
las que puedan ser portadores los organismos introducidos. Estos riesgos ambientales se
97
consideran importantes sobre todo en islas, donde suele existir una elevada proporción
de endemismos. También es arriesgado introducir para el control biológico vertebrados
y/o especies generalistas. Estos problemas se evitan con una legislación exigente y con
mucha investigación al inicio del proceso, que permita identificar los EN específicos
más adecuados y minimizar los riesgos.
Es evidente que para evitar riesgos ambientales, el CBC debe estar sometido a una
estricta regulación, pero evitando excesos burocráticos que imposibiliten el desarrollo de
este tipo de proyectos. En España, actualmente, las importaciones de EN deben ser
autorizadas por los ministerios de Agricultura y Medio Ambiente, tal y como queda
reflejado en la Ley de Sanidad Vegetal. A nivel europeo existe una gran disparidad de
legislaciones entre los países miembros, por lo que en 2007 se iniciaron los intentos para
armonizar las legislaciones y poder obtener una Directiva Europea que regule la
introducción de agentes invertebrados para el control biológico. Mientras eso ocurre,
organizaciones internacionales como la FAO, la OCDE y la OEPP (Organización
Europea y mediterránea para la Protección Vegetal) han publicado protocolos de buenas
prácticas a seguir para desarrollar programas de CBC (EPPO standards PM 6/2 OEPP,
2000¸ http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/j.1365-2338.2010.02405.x/pdf).
Los programas de CBC pueden

resultar muy beneficiosos, pero no
están exentos de riesgos ambientales.
4. BALANCE HISTÓRICO DEL CBC

Una alta especificidad y la práctica ausencia de daños colaterales ha hecho que se
hayan introducido más de 2000 especies de EN en aproximadamente 7000 proyectos en
196 países o islas. Se calcula que se usa en 350 millones de Has, un 10% de las tierras
agrícola. Los daños ambientales causados han sido escasos, pero no hay que olvidarse de
ellos y han sido revisados por varios autores (Howarth 1991; Van Lenteren et al. 2006).
En el CB de artrópodos, los insectos más usados en CBC (por ejemplo Aphelinus mali,
Cryptolaemus montrouzieri, Rodolia cardinalis) han sido introducidos en más de 20
paises/regiones y han conseguido un control permanente de la plaga. Se dice que en el
30% de las introducciones se ha conseguido el éxito sustancial o parcial, siendo más
exitosas las introducciones de parasitoides y contra plagas específicas (que atacan a un
número escaso de plantas). Por ejemplo, en España, en cítricos, fue un gran éxito el
CBC de la mosca blanca Aleurothrixus floccosus por la introducción del parasitoide
98
exótico Cales noacki (1970). Se expandió rápidamente y en pocos años logró controlar a
la plaga. Y más recientemente (1996) se desarrolló el programa de CBC del minador de
hojas de cítricos, con un éxito sustancial tras la introducción del parasitoide Citrostichus
phyllocnistoides. Una revisión exhaustiva de los programas de CBC desarrollados en
España lo puedes encontrar en Jacas et al. (2006).
Recordar que CBC también ha sido usado para el control de plagas en ecosistemas
naturales, donde la introducción de EN para el control de plantas invasoras ha permitido
la regeneración de ecosistemas. Así, en el caso del CB de plantas invasoras, se han
llevado a cabo proyectos contra 133 plantas invasoras mediante la introduciendo de
fitófagos. En el 40% de los casos se ha obtenido un éxito sustancial y/o parcial. Los
organismos introducidos han sido sobretodo insectos (Coleópteros y Lepidópteros
principalmente) y también vertebrados (9 especies de peces) y se ha constatado que el
éxito es mucho mayor en plantas de reproducción asexual.
En el futuro imaginamos que técnica seguirá estando vigente porque, con la
globalización y el cambio climático, cada vez son más las especies que invaden nuevas
áreas. Por ejemplo, en un estudio realizado por Roques y Auger-Rozenberg en 2006, en
el que analizaron las interceptaciones de especies invasoras en 29 países europeos,
encontraron que el 76% de las 8.889 interceptaciones realizadas fueron de especies de
insectos. Las plagas procedían principalmente de Asia (38%), aunque también fueron
importantes las procedentes de otros países europeos (33%). Estas especies invasoras se
localizaron principalmente sobre flor cortada (22,3%), plantas (19,1%) y vegetales
(18,7%). Entre los insectos interceptados, la mayoría pertenecían a dos órdenes: Diptera
(30,7%, de los cuales 66,7% eran agromícidos) y Homoptera (30% de los cuales el
82,7% eran aleiródidos). Si nos centramos en nuestro país, la agricultura y los espacios
verdes han tenido que enfrentarse a la introducción de 27 nuevas especies exóticas en el
periodo que va desde 1998 al 2008 (Llorens, 2009), siendo los cítricos, con 9 especies
introducidas, y la jardinería, con 14 nuevas especies, los sectores más afectados. De
todas estas especies introducidas, 13 son consideradas especies con un daño potencial
bajo y 14 son consideradas especies potencialmente dañinas o muy dañinas (Llorens,
2009). Sin embargo, puede que la legislación ralentice el desarrollo de estos proyectos,
pero hay que recordar que son necesarias tomar todas las precauciones precisas para
evitar daños ambientales, aplicando siempre el principio de precaución
99
5. BIBLIOGRAFÍA
Caltagirone, L. E. 1981. Landmark Examples in Classical Biological Control. Annual
Review of Entomology.Vol. 26: 213-232.
Garcia-Marí, F., Vercher, R., Costa-Comelles, J., Marzal, C, Villalba, M. 2004.
Establishment of Citrostichus phyllocnistoides (Hymenoptera: Eulophidae) as a
biological control agent for the citrus leafminer Phyllocnistis citrella (Lepidoptera:
Gracillariidae) in Spain. Biological Control, 29: 215-22
Howarth FG, 1991. Environmental impacts of classical biological control. Annu Rev
Entomol 36:485–509.
Jacas, J. Urbaneja, A. Viñuelas, E., 2006. History and future of introduction of exotic
arthropod biological control agents in Spain: a dilemma? BioControl (2006) 51:1–30.
Llorens, J.M., 2009. Relación de nuevas plagas de cultivos encontradas en España en los
últimos diez años. Phytoma España, n. 212, pp 50-56.
Nicholls, C., 2008. Control biológico de insectos: un enfoque agroecológico. Medellín:
Editorial Universidad de Antioquia, 2008. 282 p.
Ris, N; Malausa, J.C., 2011. Potential of biological control based on published research.
Research and development in classical biological control with emphasis on the recent
introduction of insect parasitoids. In Classical and augmentative biological control
against diseases and pests. IOBC, 194pp.
Roques, A., Auger-Rozenberg, A., 2006. Tentative analysis of the interceptions of non-
indigenous organisms in Europe during 1995–2004. Bulletin OEPP/EPPO Bulletin 36,
490–496.
Van Lenteren, JC, 2012.The state of commercial augmentative biological control:plenty of
natural enemies, but a frustrating lack of uptake. BioControl (2012) 57:1–20.
Van Lenteren JC, Bale J, Bigler F, Hokkanen HMT, Loomans AJM, 2006. Assessing
risks of releasing exotic biological control agents of arthropod pests. Annu Rev Entomol
51:609–634.
100
ANEXOS
Citas recientes de programas de CBC (Fuente: Ris y Malausa, 2011)
101
102
TEMA 7
AUMENTO
104
1. INTRODUCCIÓN
Las técnicas de utilización del control biológico con entomófagos (depredadores y
parasitoides) o lucha macrobiológica, como se comentó en el tema inicial de esa
asignatura, pueden dividirse en tres: “introducción” (o “control biológico clásico”),
“aumento” y “conservación”. En este tema se va a estudiar la segunda técnica:
“aumento”.
Ha habido cierta controversia sobre el concepto de lucha biológico por aumento
hasta que Eilenberg et al. (2001) propusieron y aclararon su significación en relación a
la lucha biológica por introducción. Hoy día se considera lucha biológica por aumento
es aquella que implica la colonización por depredadores o parasitoides de forma
periódica, sin perseguir que sus poblaciones se establezcan de forma permanentemente
en un área geográfica concreta (normalmente la parcela de cultivo). Es necesario realizar
liberaciones periódicas de los mismos, bien dentro del mismo ciclo del cultivo y año, o
bien entre diferentes ciclos de cultivos en años sucesivos.
El aumento se realiza, normalmente con enemigos naturales autóctonos (o bien con
enemigos exóticos que no presenta diapausa y, por tanto, no pueden colonizar y
establecerse de forma permanente en determinadas áreas geográficas). Ello supone la
manipulación de depredadores y/o parasitoides, así como su cría previa a su utilización
en campo.
Se fundamenta en el hecho, como se verá posteriormente este tema, de que dichos
enemigos naturales “no son eficientes”. Esa no eficiencia se entiende, bien en el sentido
de que su control natural no es el adecuado en la parcela de cultivo; o bien, las técnicas
de “conservación”, como se verá en tema posterior de esta asignatura, tampoco resultan
en un control biológico adecuado de la plaga.
Las técnicas de control biológico por aumento con

depredadores y parasitoides implica la manipulación
directa de los mismos para incrementar su número
dentro de la parcela de cultivo.
105
2. CAUSAS DE NO EFICIENCIA: FACTORES

Varios factores pueden originar que los enemigos naturales autóctonos no sean
eficientes en el control natural de las poblaciones de las especies plagas en las parcelas
de cultivo como son:
• Factores climáticos adversos.
• Planta huésped desfavorable (especie y/o variedad).
• Escasez de agua y/o alimento para ciertos estados/estadios.
• Depredación inter-gremial.
• Plaguicidas y otros agroquímicos.
• Prácticas agronómicas, etc.
Todos estos factores, de forma aislada o en conjunto varios de ellos, originan que
las poblaciones de los enemigos naturales no lleguen a la parcela en el momento
adecuado (falta de sincronización entre las poblaciones de la plaga y del enemigos
natural) o no lo hagan con el nivel de población adecuada para mantener a la plaga a
bajo nivel.
Los efectos climáticos están originados principalmente por la temperatura. Así, la
capacidad de resistencia a temperaturas extremas puede ser causa dichos desfases o no
presencia del enemigo natural. Por ejemplo se conoce que Edovum puttleri (Hym.:
Eulophidae) es un excelente agente de control biológico del escarabajo de la patata
(Leptinotarsa decemlineata), pero no presenta diapausa; el escarabajo por el contrario si
la presenta; ello implica que en áreas con clima continental, el enemigo natural no está
presente. No solo las temperaturas extremas pueden tener un papel importante; también
las diferencias en las temperaturas umbrales máximas, o mínimas, de desarrollo, entre la
especie plaga y el enemigo natural pueden ser la causa, entre otras, por ejemplo de la
falta de sincronización entre las poblaciones de ambos.
La especie cultivada, o su variedad, también pueden ser responsables de la falta de
eficacia de enemigos naturales. Por ejemplo, es también conocido que el ácaro
depredador Amblyseius swirskii, con una gran eficacia en el control biológico de moscas
blancas en cultivos de pimientos en invernaderos, no lo es en tomate; ello está motivado
por los tricomas que presentan la planta de tomate que origina mortalidad en los mismos
y ausentes en pimiento.
106
Figura 1. : Evolución, a lo largo del ciclo de cultivo, de las poblaciones del Mírido
depredador Nesidiocoris tenuis (ninfas) en función de la variedad de tomate cultivadas en
invernadero.
Inclusive, aunque está poco estudiado, el comportamiento y, por tanto, la eficacia

de un enemigos natural puede venir influida en gran mediad por la variedad cultivada.
Por ejemplo, en el Mírido depredador: Nesidiocoris tenuis (Fig. 1), el incremento de sus
poblaciones es diferente según variedad de tomate cultivada; ello se deben a los
diferentes efectos de dichas variedad en las ninfas (antibiosis) o en los adultos
(antixenosis). Al tratarse de una especie omnívora que se alimenta tanto en la planta
como en presas (plaga).
La escasez de agua y/o alimento también origina falta de eficacia de enemigos
naturales. Por ejemplo las hembras adultas de los Himenópteros parasitoides reducen su
actividad parasitaria en cultivos antes de floración (falta de néctar). La existencia de
nectarios extra florales, p.e.: algodonero, favorece el control biológico.
Otro factor puede ser la depredación intragremial (IGP por sus siglas en inglés);
ésta se presenta cuando un enemigo natural, denominado IG-depredador, depreda o mata
a otro enemigo natural, denominado IG-presa. Ello es frecuente en cultivos en
invernaderos donde se utilizan, en el mismo cultivo y ciclo, más de una especie de
enemigo natural. Ello repercute, normalmente, en una menor eficacia del control
biológico. Existen pocas excepciones, en los que la IGP da lugar a un efecto sinérgico,
en cuyo caso la utilización de los dos enemigos naturales presentan una mayor eficacia,
en el control de la plaga, que cada uno de ellos por separado (p.e.: Cabello et al., 2014).
Los efectos de los plaguicidas o de las prácticas agronómicas también son
conocidos por su repercusión en el control natural por depredadores y parasitoides, pero
al estar relacionadas con otros temas de este Máster, se tratarán en ellos.
107
Los enemigos naturales autóctonos presentan

alguna causa que los hace no eficaces en el
control natural de la especie plaga. De hecho, si
fueran eficaces, el fitófago no sería una especie
de importancia económica en el cultivo.
3. DESARROLLO DE PROYECTOS DE CONTROL BIOLÓGICO POR

AUMENTO
La puesta a punto de un programa de lucha biológica por aumento, con
parasitoides o depredadores, requiere la realización de un proyecto que comprende una
serie de pasos sucesivos como se recoge en la Fig. 2. Para cada cultivo y especie plaga
concreta y determinada área geográfica.
Figura 2. : Diagrama de flujos en el desarrollo de un proyecto de control biológico por

aumento.
108
Los estudios previos requieren una búsqueda bibliográfica de toda la información

disponible sobre la especie plaga, sus enemigos naturales autóctonos y las posibles
causas de no eficiencia.
La segunda etapa, realizada en el área objetivo del proyecto (área geográfica
donde se trata de resolver el problema de la especie plaga), implica realizar un
inventario exhaustivo y completo de sus enemigos naturales (en dicha área). Para cada
uno de ellos se estudiarán, mediante ensayos de laboratorio, de semi-campo y campo,
una serie de parámetros de su biología y ecología que permitirán determinar las posibles
causas de no eficiencia y, además, si las mismas son salvables como se recoge en la Fig.
3. Lo anterior se realizará hasta que se pueda encontrar un enemigo natural adecuado y
un método o sistema, como se explica en puntos posteriores de este tema, con el que
poder salvar o manipular la falta de eficiencia; si es posible.
Figura 3. : Esquema de la evaluación de la no eficacia de enemigos naturales y los tipos

de ensayos de laboratorio y campo que pueden estar implicados en la misma.
Un proyecto de desarrollo de la lucha biológica

por aumento implica estudiar las especies de
enemigos naturales autóctonos y las causas de
su no eficiencia. Seleccionando, si es posible,
aquel que pueda ser capaz de controlar las
poblaciones de la plaga, si se modifica(n) o
manipula(n) el (los) factor(es) que originan dicha
ineficiencia.
109
4. SOLUCIONES A LA NO EFICACIA
Como se indicó anteriormente (apartado 2), la naturaleza de las causas de no
eficiencia de enemigos naturales (depredadores y parasitoides) puedes ser muy variada.
Por ello, las posibles soluciones también tienen que serlo. Por ello, es complicado
realizar una generalización de las posibles soluciones; sin embargo, podemos agrupar las
mismas en los siguientes grupos, al ser los más frecuente utilizados:
● Colonización periódica.
● Planta huésped alternativa.
● Presa/huésped alternativo.
● Enemigos naturales omnívoros.
● Mejora genética del entomófago.
● Otros métodos o soluciones.
Que serán explicados en puntos siguientes de este tema.
5. MÉTODOS AUMENTO DE ENTOMÓFAGOS

A continuación se va a describir los principales métodos de aumento de
entomófagos, como consecuencia de las soluciones adoptadas para incrementar la
efectividad de enemigos naturales.
a) Procedimientos de colonización periódica
Los procedimientos de colonización periódica, así denominados por las liberaciones
reiterativas de enemigos naturales, dentro del ciclo del cultivo o entre ciclos de años
sucesivos, que implica el control biológico por aumento, trata de evitar una causa de no
eficiencia de los mismos. En concreto, el hecho de que los enemigos naturales llegan con un
desfase, y/o en cantidad insuficiente, a la parcela de cultivo, respecto a la población de la
plaga (infestación).
De acuerdo a Hajek (2004) las técnicas de colonización periódica pueden ser de dos
tipos:
● “Liberaciones inundativas”: En las misma se utilizan altas tasas de suelta del enemigo
natural, en cada aplicación, con la finalidad de que dichos enemigos naturales puedan reducir
las poblaciones de las plagas, a corto plazo de tiempo (horas o días); lo enemigos naturales
posteriormente no se establecen en el cultivo. Si de nuevo se incrementan las poblaciones de
la plaga es necesario volver a actuar. Ejemplos de este sistema de liberación es el caso de las
especies de Trichogramma.
● “Liberaciones inoculativas”: Consisten en la suelta del enemigo natural a baja dosis
en la aplicación; en este caso la finalidad de la misma es que el enemigo natural incremente
sus poblaciones per se dentro de la parcela de cultivo y, después de cierto tiempo, pueda
110
llegar a controlar la población de la plaga. Es por tanto una solución a largo plazo (semanas).
En este caso, el enemigo natural se establece y coloniza el cultivo permaneciendo en él, al
menos, dentro del ciclo/año. Como ejemplo se puede indicar la utilización de Míridos como
Nesidicoris tenuis o Macrolophus pygmaeus en cultivos en invernaderos.
b) Carácter omnívoro del enemigo natural
La utilización de enemigos naturales omnívoros (o, en su defecto, generalistas), que
pueden alimentarse sobre la especie plaga y otra fuente de alimento no presa, permite su
establecimiento dentro de la parcela de cultivo de forma preventiva, antes de que aparezcan
las poblaciones de la plaga. Evitando también la causa de no eficiencia anteriormente
señalada. Es el caso de especies de Míridos depredadores (pueden alimentarse como fitófagos
en la planta) o bien de Antocóridos (lo hace en el polen de las flores).
c) Planta o presa/huésped alternativo
La utilización de plantas o presas/huésped alternativos trata de salvar el mismo
problema de no eficiencia indicado anteriormente (desfase y/o número inadecuado). Ello se
puede conseguir de varias maneras. Una de ellas, utilizada en cultivos en invernaderos, es la
técnica de planta reservorio (o “banker plant”), empleada por ejemplo en el control de áfidos
o pulgones. Consiste en utilizar plantas alternativas, en este caso trigo o cebada,
conjuntamente con una especie de áfido específico de dichas plantas, normalmente
Rhopalosiphum padi, también huésped alternativo; conjuntamente con el parasitoide Aphidius
colemani. Ello permite que el parasitoide esté presente en el invernadero antes de la
infestación por las especies de áfidos (Myzus persicae o Aphis gossypii) plagas del cultivo.
Otro ejemplo, con la utilización de presa alternativa, en invernadero consiste en la
utilización de huevos (descongelados) de la especie plaga de la harina: Ephestia kuehniella.
Estas presas que los depredadores liberados puedan alimentarse en el cultivo, y permanecer en
él, antes de infestación.
d) Mejora de entomófagos
La mejora genética aplicada al control biológico de plagas fue iniciada en España por
Urquijo (1946-50) en el parasitoide introducido Trichogramma minutum. En cuatro años
consiguió aumentar la fecundidad y “ovo tropismo” de las hembras. La mejora puede tener
una doble finalidad, la primera como se deduce de lo anterior, aumentar la eficacia del propio
enemigo natural o mejorar su actividad frente factores adversos (p.e.: temperatura extremas,
como es el caso del parasitoide Aphidius lingamensis en Cóccidos). Sin embargo, este
objetivo no ha sido continuado en la actualidad. La segunda finalidad está relacionada con
compatibilidad del enemigo natural con tratamientos fitosanitarios aplicados en el cultivo. Se
seleccionan poblaciones en las que se generan resistencias a determinadas materias activas
(p.e.: ácaro depredador Metaseiulus occidentalis).
e) Otros métodos
Existen muchas más técnicas de utilización del aumento de enemigos naturales que
sería muy prolijo describir. Sin embargo conviene señalar el caso de la suelta del depredador
111
Nesidiocoris tenuis en semilleros. Se utiliza en cultivos de tomate en invernadero. Es un

métodos preventivo, al realizarse el trasplante las plántulas llevan insertados los huevos del
depredador. Esta técnica se suele denominar “biopropagación”.
Diferentes sistemas, dentro del control biológico

por aumento, se han desarrollado para salvar la
falta de eficacia de enemigos naturales. El más
utilizado consiste en la liberación de los mismos,
a baja o alta densidad, de forma previa o en los
primeros momentos de las infestaciones por las
especies plaga.
6. EJEMPLOS DE UTILIZACIÓN DEL C.B. POR AUMENTO

La utilización de la técnica de aumento es quizás en superficie el ejemplo de mayor
utilización de la lucha biológica a nivel global, después de la utilización de Bacillus
thuringiensis, como se recoge en la Tabla 1.
Tabla 1. Importancia de la utilización del control biológico por aumento (Adaptado de

Lenteren, 2003).
Grupo Superficie mundial Cultivos
Trichogramma spp. 32.700.000 Ha Cultivos y masas forestales
Cotesia spp. 200.000 Ha Caña de azúcar
Varias especies 68.000 Ha Invernaderos
En las técnicas de aumento, desde un punto de vista de su aplicación, hay que

diferenciar entre cultivos al aire libre y cultivos en invernadero. En los primeros el control
biológico se realiza en grandes superficies de cultivo, normalmente contra una sola especies
plaga y, también normalmente, con un solo enemigo natural (p.e.: utilización del parasito de
huevos Trichogramma brassicae en el control del taladro del maíz Ostrinia nubilalis en
países del centro de Europa). En los mismos se presenta un problema de costes que tiene una
doble vertiente. Por una parte, los costes de los enemigos naturales y las dosis de aplicación
112
que deben ser adecuados a los costes del cultivo y su rentabilidad. Por otra parte, y asociado
al anterior, la distribución de los enemigos naturales, normalmente en grandes superficies de
cultivo. Esto último implica la mecanización por medios terrestres (p.e. equipos de
tratamiento fitosanitario adaptados) o medios aéreos (p.e.: avioneta o helicóptero) como
ocurre en la utilización de especies de Trichogramma.
En cultivos en invernaderos la situación es completamente distinta, las superficies son
muchos menores (permite la distribución normalmente manual) y los rendimientos
económicos del cultivo justifica la utilización de más enemigos naturales y a dosis más altas.
Figura 4: Diferentes grupos de métodos de control biológico empleados en cultivos

hortícolas en invernadero mediante la técnica de aumento (Vila y Cabello, 2014).
En la Fig. 4 se recogen los diferentes sistemas de control biológico, por aumento,

empleados en cultivos en invernaderos de España. Con mayor detalle dichos sistemas se
recogen, posteriormente, en la Tabla 2.
En la actualidad el control biológico por aumento

de entomófagos es muy importante en cultivos
hortícolas en invernaderos de España.
7. NORMATIVA
De acuerdo al Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente
(MAGRAMA), los organismos de control biológico (OCB), no exótico, le es de aplicación la
Ley 30/1992, de 26 de noviembre, Ley 43/2002, de 20 de noviembre y la Orden
113
APA/1470/2007, de 24 de mayo. Además recientemente se ha aprobado el R. D. por el que se

regula la comercialización de determinados medios de defensa fitosanitaria (Consejo de
Ministros de 14 de noviembre de 2014) (no publ. aún en B.O.E.) que también es de aplicación
al sector (MAGRAMA, 2014a).
Previamente a la utilización de cualquier OCB y su forma de
comercialización/utilización, debe presentarse por los agentes comercializadores un informe
de autorización (según modelo disponible), su aprobación (si procede) y el pago de las tasas
correspondientes. Ello lleva implicado su inscripción en un registro de OCB (Fig. 5).
No se puede utilizar ningún OCB que no esté incluido en dicho registro. Además, su
incumpliendo puede originar problemas con los reglamentos de producción integrada en
algunas Comunidades Autónomas.
El registro actual de OCB está disponible en la Web del Ministerio (MAGRAMA,
2014b).
Figura 5: Ejemplo del Registro de Organismos de Control Biológico (OCB) del

MAGRAMA (a fecha de 11 de noviembre de 2014).
Para la utilización de entomófagos en cultivos de

España es necesarios que los mismos estén en el
correspondiente Registro del MAGRAMA.
114
8. DISPONIBILIDAD DE ENTOMÓFAGOS
En las fechas actuales, en España la comercialización de organismos de control
biológico, que son especialmente utilizados en técnicas de aumento, es importante como se
recoge en Teruel (2011). A nivel de cultivos en invernaderos, donde quizás se centra la
mayoría del mercado del sector en nuestro país, los organismos de control biológico y los
sistemas de utilización se encuentra reflejado en la Tabla 2.
Tabla 2. Enemigos naturales disponibles comercialmente y utilizados en cultivos en

invernaderos de España y su clasificación de acuerdo al régimen alimenticio del mismo y la
técnica de utilización (Vila & Cabello, 2014).
Principales Técnica de control biológico por aumento

Tipo de
Tipo Especie plagas Curativo Notas
alimentación Preventivo
controladas Inoculativo Inundativo
Omnívoro Mosca blanca,
Amblyseius swirskii verdadero trips (1) Sueltas
(alimentación
con presa
Neoseiulus cucumeris también en Trips  (1)  
Ácaros alternativa y
polen)
depredadores polen
Zoophago-
N. californicus Araña roja
olífago
Zoophago-
Phytoseius persimilis Araña roja ─   ─
olífago
Zoophago-
Aphidoletes aphidimiza ─   ─
olífago
Zoophago-
Adalia bipunctata Aphids ─ ─  ─
olífago
Zoophago-
Chrysoperla carnea ─   ─
olífago
Omnívoro
verdadero
(2) IGP en
Orius laevigatus (alimentación Trips  (1) (2)  
Insectos A. swirskii
también en
depredadores
polen)
Omnívoro (3) Sueltas
Nesidicocoris tenuis verdadero Mosca blanca, en semillero
 (3)  ─
(también en trips con presa
Macrolophus pygmaeus planta) alternativa
Zoophagous- Áfidos, (4) Sueltas
Nabis pseudoferus ─ ─  (4)
polífago lepidópteros en focos
Zoofago-
Feltiella acarisuga Araña roja ─   ─
olífago
Aphidius colemani
(5) Planta
A. ervi Áfidos  (5)  
reservorio
A. matricariae
Dacnusa sibirica Minadores de ─  ─
hoja ─
Parasitoides Diglyphus issaea Parasitismo   ─
(submarino)
Encarsia formosa
Eretmocerus mundus Mosca blanca ─   ─
E. eremicus
Trichogramma achaeae Lepidópteros ─   ─
115
En nuestro país, actualmente, hay una importante

oferta y disponibilidad de enemigos naturales
utilizables en control biológico por aumento.
9. BIBLIOGRAFÍA
Bellows, Th. S.; Fisher, T. W. (eds.), 1999. Handbook of Biological Control. Academic
Press. San Diego, CA:1046 pp.
Bosch, R. van der; Messenger, P.S.; Gutierrez A.P., 1985. An Introduction to Biological
Control. Plenum Press. NY. 246 pp.
Cabello, T.; Bonfil, F.; Gallego, J.R.; Fernández, F. J.; Gámez, M.; Garay, J., 2014. Can
interactions between an omnivorous hemipteran asn a specialist egg parasitoid limit the
level of biological control for the Tomato Pinworm. Environ. Entomol. (en prensa).
Cabello, T.; Gallego, J.R.; Fernández, F.J.; Gamez, M.; Vila, E.; Pino, M. del;
Hernandez-Suarez, E. , 2012. biological control strategies for the south american
tomato moth Tuta absoluta (Lep.: Gelechiidae) on greenhouse tomatoes. J. Econ.
Entomol., 105: 1085-2096.
Cabello, T.; Rodriguez, H.; Vargas, P., 1985. Control biológico de Heliothis en algodonero
con dos especies de Trichogramma (Hym.: Trichogrammatidae). Bol. Soc. Port.
Entomol., supl. 1(1): 129-137.
Charlet, L.D.; Brewer, G.J.; 1999. Biological control of native or indigenous pests:
Challenges, constraints, and potential. Say Publications in Entomology. Entomologcal
Society of America. Lanham: 121 pp.
Didgway, R.L.; Vinson, S.B. (eds.), 1977. Biological control by augmentation of natural
enemies. Plenum Press. NY: 480 pp.
Driesche, B.G. van; Hoddle, M.S.; Centre, T.D., 2007. Control de plagas y malezas por
enemigos naturales. USDA-ARS. Washington: 751 pp.
Ehlers, R. U. (ed.), 2011. Regulation of biological control agents. Springer Dordrecht, NL:
416 pp.
Eilenberg, J.; Hajek, A.; Lomer, C., 2001. Suggestions for unifying the terminology in
biological control. BioControl, 46, 387-400.
Hajek, A., 2004. Natural enemies: An introduction to biological control. Cambridge
University Press. Cambridge: 394 pp.
Hoy, M. A.; Herzog, D.C., 1985. Biological control in agricultural systems. Academic
Press, Inc. Orlando: 589 pp.
116
Jacas, J.; Urbaneja, A. (eds.). 2009. Control biológico de plagas. Ed. Phytoma-España.
Valencia. 494 pp.
Lenteren, J. C. van (ed.), 2003. Quality control and biological control agents: Theory and
testing procedures. CABI Publishing. Wallingford: 327 pp.
MAGRAMA, 2014 a. Aprobada la actualización de la normativa sobre comercialización de
determinados medios de defensa fitosanitaria.
[http://www.magrama.gob.es/es/prensa/noticias/aprobada-la-actualizaci%C3%B3n-de-
la-normativa-sobre-comercializaci%C3%B3n-de-determinados-medios-de-defensa-
fitosanitaria-/tcm7-353315-16] (Fecha últ. consulta: 26/11/2014).
MAGRAMA, 2014 b. Registro de Productos Fitosanitarios: Registro de otros medios de
defensa fitosanitaria: Organismos de Control Biológico (OCB)
[http://www.magrama.gob.es/es/agricultura/temas/sanidad-vegetal/productos-
fitosanitarios/registro/menu.asp] (Fecha últ. consulta: 26/11/2014).
Narang, S. K.; Bartlett, A. C.; Faust, R. M., 1994. Applications of genetics to arthropods of
biological control significance. CRC Press. Boca Raton, FL: 224 pp.
Nicot, P.C. (Ed.) 2011.Classical and augmentative biological control against diseases and
pests: critical status analysis and review of factors influencing their success. IOBC
wprs: 183 pp.
Parrella, M.P.; Heinz, K. M.; Nummey, L. 1992. Biological control through augmentative
releases of natural enemies: A strategy whose time has come. An. Entomol. 38: 172-
179.
Ridgway, R. L.; Vinson, S.B., 1977. Biological control by augmentation of natural enemies.
Plenum Press. New York: 480 pp.
Teruel, M., 2011. El sector del control biológico en España. Fundación CAJAMAR. Almería:
75 pp. (disponible online).
Vila, E.; Cabello, T., 2012. Lucha biológica: Utilización de entomófagos en cultivos en
invernaderos. Agricultura, Noviembre: 10-15.
Vila, E.; Cabello, T., 2014. Biosystems engineering applied to greenhouse pest control. En:
Torres, I.; Guevara, R. (eds.). Biosystems engineering: Biofactories for food production
in the XXI Century. Springer, pp.: 99-128.
Créditos de las fotografías, figuras y otro material del texto y la presentación:

- Fig. 1 (texto, pág.: 4): Redibujado de Cabello et al. (2012).
- Fig. 5 (texto, pág.: 12): MAGRAMA (2014 b).
- Tabla 2 (texto, pp.: 12-13): Adaptado de Vila y Cabello (2014).
- Resto de figuras, fotografías y otro material: Tomás Cabello.
117
118
TEMA 8
CONSERVACIÓN
AUTOR: RAFAEL LABORDA CENJOR
120
1. CONTROL BIOLÓGICO DE CONSERVACIÓN, ESTABILIDAD DE CULTIVOS E

INFLUENCIA DEL PAISAJE
DeBach (1964) define el Control Biológico de Conservación (CBC) como la
modificación del ambiente para proteger y aumentar los enemigos naturales, por su parte
Eilenberg et al., (2001) proporcionan una definición muy similar: es la práctica de aumentar la
eficacia de los enemigos naturales a través de la modificación del hábitat o de las prácticas de
uso de plaguicidas.
El Control Biológico de Conservación es de las tres formas de control biológico la que
menos atención ha recibido en el pasado. Podemos decir que el control biológico clásico es el
más utilizado en el caso de plagas introducidas, el control biológico inundativo en cultivos
protegidos y el CBC es el sistema de CB que tiene su campo de actuación preferente en
plagas autóctonas de cultivos al aire libre.
En general, la mayor parte de los estudios de CBC se refieren al control biológico de
plagas de insectos (figura 1), el caso de plagas producidas por ácaros es menos estudiado y en
muy pocos casos se incluyen los hongos, bacterias o virus en este tipo de estudios. Aunque
aparentemente un mayor número de estudios se refieren a las malas hierbas que a
enfermedades de las plantas la realidad es que los trabajos que incluyen a las malas hierbas
son por su función beneficiosa como posible alimento secundario de los artrópodos
beneficiosos.
0 50 100 150 200
pest
pest and
insect
pest and
mite
weed
disease
Figura 1. Resultados obtenidos al consultar en la base de datos CAB Direct los términos
"Conservation Biological Control " y en el campo “abstract” (elaboración propia).
a) Estabilidad del cultivo

Como resultado de la intensa alteración del hábitat, muchos sistemas agrícolas son
ambientes poco adecuados para los enemigos naturales. Esto es especialmente cierto para
monocultivos anuales (Bengtsson et al., 2005). Según Landis y Menalled (1998) la
121
inestabilidad de los agroecosistemas puede reducir la riqueza de especies, la abundancia y la

eficacia de los parasitoides.
Las parcelas de frutales, por su cualidad de perennes, contribuyen a la presencia de una
comunidad de artrópodos diversificada incluyendo saprófagos, herbívoros, depredadores y
parasitoides (Simon et al., 2010). Esta estabilidad del hábitat produce una mayor eficacia en el
control biológico de plagas. Sin embargo, en cultivos anuales, los enemigos naturales a
menudo colonizan demasiado tarde los cultivos para poder mantener a los fitófagos a niveles
aceptables durante ciclos de cultivo cortos.
Además, en el caso de cultivos leñosos, los cultivos de hoja perenne pueden tener una
ventaja frente a los de hoja caduca ya que al no perder las hojas en invierno, proporcionan
condiciones más estables durante todo el año a los depredadores y parasitoides.
b) Paisaje
La expansión de una agricultura basada en grandes tamaños de explotación ha
provocado una simplificación del paisaje agrícola en el cual permanecen tan sólo pequeños
fragmentos de los hábitats naturales (Bianchi et al., 2006). Estos cambios en el uso del
territorio, en combinación con los elevados inputs de agroquímicos en los campos de cultivo,
son la causa principal del rápido descenso de biodiversidad en muchos de los paisajes (Benton
et al., 2003).
Los monocultivos buscan la rentabilidad económica, eliminando la competencia entre
especies, y como consecuencia conllevan a una reducción de la diversidad. Desde la
perspectiva opuesta, un paisaje agrícola diversificado limita la aparición y propagación de
plagas y enfermedades, resultado del incremento del control biológico (Gurr et al., 2003).
Además del efecto de las prácticas agrícolas de las parcelas individuales sobre la
abundancia y diversidad de artrópodos beneficiosos, los hábitos regionales (por ejemplo,
aplicación de plaguicidas a grandes superficies) y la heterogeneidad y estructura del paisaje
también contribuyen a la biodiversidad en las áreas agrícolas (Weibull y Östman, 2003). Las
áreas no cultivadas, como los márgenes de los cultivos, praderas naturales, acequias, canales,
charcas y otros pequeños hábitats, tienen una importante función como refugio de muchos
organismos (Olson y Wäckers, 2007) por lo que el mantenimiento de la biodiversidad en los
paisajes agrícolas dependerá de la preservación, restauración y manejo de tales áreas
(Tscharntke et al., 2002).
2. DIVERSIDAD VEGETAL: QUE PAPEL PUEDE JUGAR EN EL CBC?

Según Altieri y Nicholls (2007) los sistemas de monocultivo son ambientes difíciles
para inducir un control biológico eficiente de las plagas, ya que estos sistemas carecen de
recursos adecuados para un funcionamiento efectivo de enemigos naturales y las prácticas de
cultivo (uso de plaguicidas, laboreo) no favorecen la instalación de los enemigos naturales.
Los sistemas de cultivo más diversificados generalmente contienen determinados recursos
122
específicos para los enemigos naturales, derivados de la diversidad vegetal, y generalmente no

son eliminados por los plaguicidas.
El incremento de diversidad de los enemigos naturales puede incrementar la tasa de
parasitismo y/o depredación de las plagas de los cultivos. Este incremento de la riqueza de
especies podría traducirse en un control biológico más efectivo si los diferentes enemigos
naturales se complementan entre ellos.
Según estos autores, es posible realizar cambios en la diversidad del hábitat que
favorezcan la abundancia y la eficacia de los enemigos naturales:
1. Proporcionando hospedadores/presa alternativos en momentos de escasez del
fitófago.
2. Proporcionando alimento para parasitoides adultos y depredadores.
3. Proporcionando refugios para pasar los momentos críticos, por ejemplo el invierno o
el verano según zonas.
4. Manteniendo poblaciones aceptables del fitófago durante períodos extensos para
asegurar la supervivencia continua de los insectos beneficiosos.
Incrementar la
diversidad en los
cultivos aumenta las
posibilidades de
supervivencia de los
enemigos naturales en
los sistemas agrícolas
En California se han realizado estudios conducentes a mejorar el control biológico de

plagas (cicadélidos y trips) a través de los corredores vegetales y la cubierta vegetal.
Concretamente Nicholls y Altieri (2002), demuestran que la cubierta vegetal de trigo
sarraceno y girasol producen un incremento de Orius, coccinélidos y arañas, además
demuestran una clara interacción entre los Orius y los trips. Por otra parte, las poblaciones de
fitófagos y enemigos naturales están influenciadas por las características del paisaje como los
bosques de ribera y los corredores vegetales próximos a los viñedos.
123
a) Alimento
La mayor parte de los depredadores y parasitoides son omnívoros, ya que necesitan una
alimentación complementaria procedente de las plantas, hasta el punto que algunos autores
sugieren que la producción de néctar y polen pueden formar parte de la defensa indirecta de la
planta, pudiendo estas plantas resultar más atractivas para depredadores y parasitoides
(Wäckers et al. 2007).
Las plantas que pueden suministrar alimento a los auxiliares proporcionan diversos
servicios (Sabelis y van Rijn, 2005):
a) Aumentar la supervivencia de los auxiliares. Las especies de Anagrus que parasitan
cicadélidos en viñedos de Nueva York se alimentan del néctar que encuentran en la
cubierta vegetal de Fagopyrum esculentum. De esta manera incrementan la
supervivencia de los adultos de Anagrus y el parasitismo de huevos de cicadélidos
(English-Loeb et al. 2003).
b) Proporcionar energía para la búsqueda.
c) Mejorar los procesos de asimilación, y por lo tanto un aumento de la oviposición. El
néctar de las flores se sabe que incrementa la tasa de parasitismo en muchas especies
(Bianchi y Wäckers, 2008).
b) Tipos de alimento: polen, néctar, melaza,…

En general se considera que las principales fuentes de hidratos de carbono son el nectar
tanto floral como extrafloral, frutos, savia de las plantas, secreciones de agallas, la melaza
producida por hemípteros y fluidos producidos por hongos, mientras los lípidos y proteínas
son suministrados por el polen y la hemolinfa de insectos (Wäckers 2005).
Las diferentes especies florales difieren en el suministro de néctar y polen y en la
accesibilidad a ambos recursos florales. En el caso del néctar la accesibilidad está
determinada por la arquitectura floral, la concentración del néctar y las características
morfológicas del auxiliar (Wäckers, 2004). Por otra parte, en muchos ecosistemas la principal
fuente de azúcar es la melaza, aunque parece ser un alimento menos adecuado que el néctar.
(Wäckers et al. 2008).En la tabla 1 se puede observar las diversas fuentes alternativas de
alimento que son explotadas por lo organismos incluidos en los órdenes más importantes de
artrópodos beneficiosos.
124
Tabla 1. Utilización de las fuentes alternativas de alimento en función de los grupos

taxonómicos (modificado de Wäckers et al. 2008)
Orden Familia Nectar Polen Melaza Jugos de la planta, hojas
Neuroptera x x x
Diptera Syrphidae x x x
Cecidomyiidae x
Hymenoptera x x x
Coleoptera Coccinellidae x x x
Heteroptera Anthocoridae x
Miridae x
Thysanoptera Aeolothripidae x
Lepidoptera Lycanidae x
Araneae x x
Acari:mesostigmata Phytoseiidae x x
c) Atracción
Las plantas atacadas por herbívoros emiten sustancias volátiles que son aprovechadas
por los parasitoides para encontrar a sus hospedantes. Estos compuestos pueden ser utilizados
para atraer a los enemigos naturales ya que algunos son compuestos químicos de fácil
obtención: salicilato de metilo, indol, antranilato de metilo, cis-jasmonato, geraniol, nonanal,
octylaldheido, benzaldehido y farnaseno.
Nilsson (2011) encontró que las hembras jóvenes de Trybliographa rapae, un
parasitoide de Delia radicum fueron más atraídas por la combinación de volátiles procedentes
de la planta huésped y las plantas acompañantes que sólo por los volátiles de la planta
huésped. Según este autor las plantas con flor, en este caso no solo son una fuente de
alimentación sino que su importancia en el diseño de hábitats depende también de su
capacidad para atraer a los parasitoides al campo.
125
Tabla 2. Efecto diferentes especies con flor sobre la atracción (+)/ repelencia (-),
longevidad y aumento de peso de Trybliographa rapae (a partir de Nilsson 2011)
Familia Nombre científico Atracción Longevidad Aumento

Repelencia de peso
Apiaceae Anethum graveolens + +
Coriandrum sativum L. -
Asteraceae Matricaria recutita L.
Boraginaceae Borago officinalis L. -
Brassicaceae Lobularia maritima +
Fabaceae Lotus corniculatus L.
Lamiaceae Origanum vulgare L.
Polygonaceae Fagopyrum esculentum Moench. + + +
Tropaeolaceae Tropaeolum majus L.
d) Refugio
Muchos artrópodos auxiliares necesitan un área que sea adecuada para invernar o pasar
el verano y para refugiarse cuando se produzcan situaciones estresantes dentro del área
cultivada. Geiger et al. (2009) cuantificaron las densidades de enemigos naturales que
pasaban el invierno cerca de una plantación de coles de Bruselas. La conclusión fue que los
hábitats no cultivados que contienen vegetación herbácea alta son los más adecuados para la
hibernación de insectos predadores (Staphylinidae, Araneae, Carabidae, Coccinellidae y
Dermaptera).
Los “beetle bank” son zonas cubiertas por gramíneas en el centro de parcelas de
cultivos extensivos. Estos bancos proporcionan un ambiente más favorable para los
beneficiosos (p.e temperatura más elevada que en la zona cultivada) y una mayor facilidad
para recolonizar los campos de cultivo en primavera.
3. ELEMENTOS VEGETALES DENTRO DEL CBC

a) Cubiertas vegetales
En el contexto del CBC las cubiertas vegetales están constituidas por las plantas
distintas a la especie cultivada que cubren la superficie dentro del área cultivada no ocupada
por el cultivo principal. Diversos trabajos han estudiado el efecto de las cubiertas vegetales
sobre la diversidad de especies beneficiosas.
126
En las zonas de cultivo tradicional de cítricos de la Comunidad Valenciana es muy

frecuente ver que en las parcelas, tanto convencionales como ecológicas, se mantiene una
cubierta vegetal con Oxalis pes-caprae L. (Oxalidaceae) durante el invierno. Ésta cubierta
vegetal es considerada como albergue de ácaros depredadores e himenópteros afidiínos y
calcidoideos (Ferragut et al., 1986; Suay et al., 1998).
b) Márgenes herbáceos
Los márgenes de los cultivos, pueden ser reservorios de enemigos naturales de plagas.
Muchos estudios documentan el movimiento de enemigos naturales desde los márgenes hacia
el centro de los cultivos y demuestran un mayor nivel de control biológico en hileras de
cultivos adyacentes a vegetación natural (Altieri y Nicholls, 2004).
La composición de las especies del margen es mucho más relevante que su abundancia
y hay que conocer la capacidad refugio de dicha planta para prevenir o al menos minimizar el
riesgo de exacerbar plagas y problemas de enfermedades en el área de cultivo de destino
Alomar et al. (2006). La cuidadosa selección de plantas para la infraestructura ecológica es
importante. Estos autores estudian diferentes especies vegetales que pueden ser utilizadas en
márgenes de cultivos hortícolas para incrementar la presencia de Orius spp y sírfidos.
c) Márgenes leñosos (setos)
Los setos que rodean las parcelas, que a menudo han sido plantados para proteger las
plantaciones del viento, mejoran la diversidad de la parcela. Aunque los setos pueden tener un
efecto negativo sobre la protección de cultivos por albergar potenciales plagas y
enfermedades, también son barreras físicas que detienen la deriva de aplicaciones de
plaguicidas de parcelas adyacentes y de esta manera minimizan los efectos secundarios de
estos plaguicidas. Además, los setos contribuyen al aumento de la biodiversidad por los
mismos mecanismos que las cubiertas vegetales.
La asociación entre parcelas y setos dentro del paisaje favorece hábitats y ecosistemas
específicos, lo que contribuye a un aumento de la biodiversidad (Pollard y Holland, 2006). Un
paisaje en mosaico consistente en parcelas separadas por setos favorece una flora y fauna
específicas a partir de una elevada disponibilidad de hábitats y recursos. Estas áreas son
además zonas de hibernación para muchas especies de insectos. A una escala local la
diversidad de la parcela es mejorada por los setos, mientras que la biodiversidad a nivel de
paisaje es mejorada a partir de un incremento de biotopos disponibles (Simon et al., 2010).
d) Bankers
Las plantas “bankers” son aquellas intencionalmente infestadas con un herbívoro que
sirve como un hospedero o presa alternativo para un parasitoide específico o un depredador.
Los “bankers” más comunes consisten en plantas de cereales infestadas con Rhopalosiphum
padi L. como hospedante de Aphidius colemani L (Frank, 2010).
Los “bankers” suponen una intersección entre el control biológico aumentativo y el
control biológico de conservación ya que permite un mejor establecimiento de los artrópodos
127
que se liberan y por lo tanto limitar la frecuencia de las liberaciones son el consiguiente
beneficio económico.
Tabla 3. La mayoría de los trabajos que se han publicado sobre bankers son sobre
parasitoides de pulgones (a partir de Frank, 2010).
Plaga Enemigo natural Planta banker Hospedante alternativo Cultivo

A. gossypii A. colemani Trigo R. padi Melón
A. gossypii A. colemani Gramíneas silvestres R. padi Melón
A. gossypii A. colemani Cebada R. padi
A. gossypii A. colemani Cebada R. padi Pepino
A. gossypii A. colemani Maíz R. padi Pepino
A. gossypii A. colemani Mijo R. padi Melón
A. gossypii A. colemani Mijo R. padi Pepino
M. persicae A. aphidimyza Habas M. viciae Pimiento rojo
M. persicae E. cerasicola Paprika M. persicae Pimiento rojo
A. gossypii L. testaceipes Sorgo S. graminum Pimiento
4. MANEJO DE HÁBITAT Y ECOLOGÍA QUÍMICA

Esta combinación está orientada a establecer sinergias capaces de cumplir con mayor
eficacia los objetivos que plantea el control biológico por conservación. Hasta la fecha se han
ideado dos tipos de estrategias: la atracción y recompensa (attract and reward) y el
reclutamiento y retirada (push-pull).
En el primer caso (attract and reward) se utiliza la forma sintética de compuestos
volátiles de plantas inducidos por herbívoros para atraer a artrópodos beneficiosos hacia el
campo de cultivo (ecología química), y la instalación de plantas con néctar para mantener las
poblaciones de estos artrópodos en el campo de cultivo (manejo de hábitat).
La estrategia ‘push-pull’ usa una combinación de estímulos para manipular el
comportamiento de las plagas y los enemigos naturales modificando su distribución en los
ecosistemas (Cook et al., 2006), por una parte repeliendo las plagas hacia fuera del cultivo
utilizando estímulos químicos (push), y por otra atrayendo a las plagas desde el cultivo
principal hacia otras áreas (cultivo trampa) donde los fitófagos son más fáciles de controlar.
128
5. TÉCNICAS DE CULTIVO Y SU RELACIÓN CON LOS AUXILIARES

a) Destrucción de residuos de cosecha y poda
En muchos cultivos anuales, los residuos que se dejan después de la cosecha son
quemados o arados, en cultivos perennes como los frutales, los restos de la poda son
destruidos por trituración o quema de manera más o menos inmediata. Diversos estudios
demuestran que si no se queman los residuos, los parasitoides pueden ser conservados a
niveles aptos para controlar los fitófagos por debajo del nivel de plaga.
En el caso de Cales noacki, parasitoide de la mosca algodonosa de los cítricos, se
recomienda no destruir los restos de poda hasta pasado 15 días para dar opción al parásito a
acabar su desarrollo y re-infestar el cultivo.
b) Modificación del ambiente
En zonas cálidas, los suelos alcanzan temperaturas elevadas al estar expuestos al sol,
sobre todo en el caso de cultivos con follaje escaso o después de la cosecha. Este ambiente no
es adecuado para los insectos que viven en el suelo, como los carábidos y los estafilínidos.
El laboreo produce también un efecto negativo sobre las especies de enemigos naturales
que viven constantemente o pasan una parte de su desarrollo en al suelo. Por ejemplo, los
carábidos a menudo entran a los túneles de las lombrices de tierra para buscar un suelo más
fresco, pero los túneles son destruidos al cultivar la tierra.
El riego en momento adecuados puede tener un efecto de bajada de temperatura del
suelo favoreciendo la presencia de insectos depredadores y por otra parte el aumento de la
humedad relativa del aire puede favorecer el desarrollo de hongos entomopatógenos como
Verticillium lecanii (Zimmerman) Viegas (reclasificado ahora como Lecanicillium muscarium
[Petch] Zare & W. Gams) en invernaderos para el control de pulgones o moscas blancas.
El ambiente es especialmente importante en el caso de nematodos entomopatógenos,
Laborda et al demuestran que la eficacia del nematodo Steinernema feltiae para controlar
larvas de tercer estadio de Ceratitis capitata en suelo de cítricos es mayor en el caso de suelo
cubierto con vegetación o mulch vegetal que en el caso de suelo desnudo (Laborda et al.,
2003).
c) La diversidad del suelo
Muchos insectos necesitan al suelo para completar su ciclo biológico. Es conocido que
la diversidad del suelo es favorecida por el nivel de materia orgánica y en algunos casos
además se ha demostrado la relación entre materia orgánica y control biológico de plagas.
Navarro et al. (2012) encontraron que la aplicación de estiércol al suelo incrementó
significativamente el número de ácaros depredadores como Parasitus americanus, Hypoaspis
aculeifer y Macrocheles scutatiformis. Por otra parte, la utilización de técnicas de no laboreo
pueden permitir la supervivencia de insectos y ácaros depredadores.
129
Las labores culturales que modifican el microclima del suelo, como la

adición de materia orgánica o el manejo de coberturas vegetales, pueden
afectar al control biológico ejercido por los ácaros depredadores que viven
en el suelo, y por lo tanto profundizar en este tema sería muy interesante
para las estrategias de control biológico (Navarro et al., 2012).
6. NORMATIVAS QUE FAVORECEN LA DIVERSIDAD VEGETAL Y EL CBC

Aunque tanto la Producción Integrada como la Agricultura Ecológica mantienen entre
sus principios originales la utilización de infraestructuras que aumenten la biodiversidad de
los cultivos como una de las técnicas de lucha contra plagas, las normativas actuales de
Producción Integrada, sólo lo sugieren, mientras que para la Agricultura Ecológica éstas son
una prioridad ya que tal como proponen Wyss et al. (2005) el manejo de plagas debe estar
basado en las medidas preventivas como las prácticas culturales y el incremento del nivel de
diversidad en el agrosistema.
En las Guías de Gestión Integrada de Plagas publicadas por el MAAMA se hace
referencia al control biológico de conservación, en concreto la de Cítricos recomienda
establecer áreas no cultivadas en las proximidades a las parcelas de cultivo para favorecer la
biodiversidad de los ecosistemas agrícolas (reservorios de fauna auxiliar). Por otra parte se
aconseja la siembra de Festuca arundinacea como cubierta para favorecer la fauna auxiliar de
pulgones y la conservación del “agret” (Oxalys pes-caprae).
7. EL CBC EN EL CASO DE LAS ENFERMEDADES: LOS SUELOS SUPRESIVOS

El término suelos supresivos (supresivos de enfermedades) "disease suppressiveness" se
utiliza comúnmente para designar suelos agrícolas o sustratos, donde no aparecen, o su
aparición es de grado bajo, algunas enfermedades específicas producidas por organismos del
suelo, cuando se introduce el patógenos de modo natural o artificial (Cook y Baker 1983).
Aunque la supresividad se debe a muchas interacciones, se considera que su naturaleza
se fundamenta en la diversidad biológica aunque algunos aspectos químicos pueden estar
involucrados (es más común en suelos con pH entre 6-8).
Bonanomi et al (2007), revisan 250 artículos que estudian el efecto de las enmiendas
orgánicas sobre la supresividad de hongos del suelo. Las enmiendas orgánicas se mostraron
como supresivas en 45 % de los casos frente a un 20 % en el que incrementaron
significativamente la incidencia de enfermedades El material más supresivo fue el compost en
el 50 % de los casos mientras que los residuos de cultivos lo fueron en el 45 %. Estos autores
130
destacan que la supresión en turba ha sido poco estudiada, aunque el 60 % de turbas

enmendadas con compost reducen el damping-off causado por P. ultimum, R. solani y S.
minor. Los compost procedentes de estiércol animal muestran una mayor y más consistente
supresión.
Según Pane et al. (2011), la utilización de compost para mejorar el control biológico de
patógenos en cultivos en turba tiene un gran potencial, sin embargo la gran variabilidad entre
los compost y las respuestas impredecibles sobre las especies de patógenos limita la extensión
de su uso por parte de los productores.
8. BIBLIOGRAFÍA
Altieri, M.A. y D.K. Letourneau. 1984. Vegetation diversity and insect pest outbreaks.
CRC Critical Review of Plant Sciences. 2: 131-169.
Altieri, M.A. y C.I. Nicholls. 2004. Biodiversity and pest management in
agroecosystems, 2.a ed, Nueva York,Haworth Press, 236 p.
Altieri, M.A. y C.I. Nicholls. 2007. Biodiversidad y manejo de plagas en
agroecosistemas. Barcelona: Icaria.
Alomar O., R. Gabarra, O. González y J. Arnó. 2006. Selection of insectary plants for
ecological infrastructure in Mediterranean vegetable crops. In: Landscape
Management for Functional Biodiversity. IOBC/WPRS Bulletin, 29: 5–8.
Barbosa, P. (ed). 1998. Conservation Biological Control. San Diego, CA, USA;
Academic Press.
Bengtsson, J., A.C. Weibull y J. Ahnstrom. 2005. The effects of organic agriculture on
biodiversity and abundance: a meta-analysis. Journal of Applied Ecology 42: 261-
269.
Benton, T.G., J.A. Vickery y J.D. Wilson. 2003. Farmland biodiversity: Is habitat
heterogeneity the key? Trends in Ecology Evolution 18: 182-188.
Bianchi, F.J.J.A., C.J.H. Booij y T. Tscharntke. 2006. Sustainable pest regulation in
agricultural landscapes: a review on landscape composition, biodiversity and
natural pest control. Proceedings of the Royal Society of London. Series B:
Biological Sciences 273: 1715-1727.
Bianchi F.J.J.A. y F.L. Wäckers. 2008. Effects of flower attractiveness and nectar
availability in field margins on biological control by parasitoids. Biological
Control 46: 400–408.
Boller, E.F., F. Häni y H.-M. Poehling (eds.). 2004. Ecological Infrastructures:
Ideabook on Functional Biodiversity at the Farm Level Temperate Zones of
Europe. LBL, Lindau, Switzerland 212 pp.
131
Bonanomi G., V. Antignani, C. Pane y F. Scala. 2007. Suppression of soilborne fungal

diseases with organic amendments. J Plant Pathol 89: 311-324.
Bosch, J., J. Retana, X y Cerdá. 1997. Flowering phenology, floral traits and pollinator
composition in a herbaceous Mediterranean plant community. Oecologia, 109,
Number 4, 583- 591
Cook, R.J., y K.F. Baker. 1983. The Nature and Practice of Biological Control of Plant
Pathogens. APS Press, St. Paul, MN.
Cook, S.M., Z.R. Khan y J.A. Pickett. (2006). The use of push-pull strategies in
integrated pest management. Annual review of entomology, 52(1), 375.
DeBach, P. 1964. Biological Control of Insect Pests and Weeds. (P. DeBach, editor).
Chapman and Hall Ltd., London. 844 pp.
Eilenberg, J., A. Hajek y C. Lomer. 2001. Suggestions for unifying the terminology in
biological control. BioControl 46, 387–400.
Domínguez Gento, A., J. Roselló Oltra y J. Aguado Sáez. 2002. Diseño y manejo de
la diversidad vegetal en agricultura ecológica: asociaciones y rotaciones de
cultivos, cubiertas vegetales silvestres y abonos verdes, setos vivos. Phytoma
España, Valencia, 132 p.
English-Loeb, G., T. Ugine, T. Martinson y M. Rhainds. 2003. Influence of flowering
cover crops on Anagrus parasitoids (Hymenoptera: Mymaridae) and Erythroneura
leafhoppers (Homoptera: Cicadellidae) in New York vineyards. Agricultural and
Forest Entomology 5: 173-181.
Frank, S.D. 2010. Biological control of arthropod pests using banker plant systems:
Past progress and future directions. Biol. Control 52: 8-16
Ferragut, F., F. Garcia-Marí, J. Costa-Comelles, R. Laborda y C. Marzal. 1986.
Influencia de la cubierta vegetal invernal en las poblaciones de fitoseidos en
huertos de cítricos. Actas del VII Congreso de Entomología 44‐53.
García-Marí, F. y J. Costa Comelles. 1997. La importancia de las hierbas espontaneas
en el control biológico de plagas. Phytoma España 94: 8-10.
Geiger, F., F. Wackers y F.J.J.A. Bianchi. 2009: Hibernation of predatory arthropods
in semi-natural habitats. BioControl 54: 529-535
Glen, D.M., M.P. Greaves y H.M. Anderson (eds). 1995. Ecology and Integrated
Farming Systems. John Wiley & Sons, Chichester, England.
Gurr, G.M., S.D. Wratten y J.M. Luna. 2003. Multi-function agricultural biodiversity:
Pest management and other benefits. Basic and Applied Ecology 4: 107-116.
Jervis, M. y N. Kidd (ed.). 1997. Insect natural enemies. Practical approaches to their
study and evaluation. Chapman & Hall.
132
Jonsson, M., S.D. Wratten, D.A. Landis y G.M. Gurr. 2008. Recent advances in
conservation biological control of arthropods by arthropods. Biological Control
45:172-175.
Laborda, R., L. Bargues, C. Navarro, O. Barajas, M. Arroyo, E.M. Garcia, E.
Montoro, E. Llopis, A. Martinez y J. M. Sayagues. 2003. Susceptibility of the
Mediterranean fruit fly (Ceratitis capitata) to entomopathogenic nematode
Steinerma spp. ("Biorend C"). IOBC/wprs Bulletin Vol. 26 (6), 95-98 2003.
Valencia Spain.
Landis D.A. y F.D. Menalled. 1998. Ecological considerations in the conservation of
effective parasitoid communities in agricultural systems. (En Barbosa, P. (ed).
1998)
Landis, D.A., S.D. Wratten y G.M. Gurr. 2000. Habitat management to conserve
natural enemies of arthropod pests in agriculture. Annu. Rev. Entomol. 45: 175-
201.
Letourneau, D.K. y M.A. Altieri. 1999. Environmental management to enhance
biological control in agroecosystems. En 'Handbook of Biological Control:
Principles and Applications' (T.S. Bellows y T.W. Fisher, eds.), p. 319-353.
Academic Press, San Diego, New York.
Navarro-Campos, C., A. Aguilar y F. Garcia-Marí. 2012. Acarofauna del suelo en
parcelas de cítricos. Su potencial como enemigos naturales del trips Pezothrips
kellyanus. Levante Agrícola, 409: 64-68.
Nilsson, U. 2011. Conservation biological control of insect pests in two horticultural
crops. Doctoral Thesis. Swedish University of Agricultural Sciences
Olson, D. y F. Wäckers. 2007. Management of field margins to maximize multiple
ecological services. Journal of Applied Ecology 44: 13-21.
Pane, C., R. Spaccini, A. Piccolo, F. Scala y G. Bonanomi (2011) Compost
amendments enhance peat suppressiveness to Pythium ultimum, Rhizoctonia solani
and Sclerotinia minor. Biological Control 56:115-124.
Pollard, K.A. y J.M. Holland. 2006. Arthropods within the woody element of
hedgerows and their distribution pattern. Agricultural and Forest Entomology 8:
203-211.
Sabelis, M. W. y P.C.J. van Rijn. 2005. “When does alternative food promote
biological pest control?” en Proceedings of the 2nd International Symposium on
Biological Control of Arthropods, M. S. Hoddle, Ed., vol. 2, pp. 428–437, 2005.
Simon, S., J. Bouvier, J. Debras y B. Sauphanor. 2010. Biodiversity and pest
management in orchard systems. A review. Agronomy for sustainable development
30: 139-152.
133
Suay, V.A., F. Luna y J.M. Michelena. 1998. Parasitoides no afidiínos de pulgones

(Chalcidoidea: Aphelinidae) e hiperparasitoides de las superfamilias Chalcidoidea,
Ceraphronoidea y Cynipoidea (Hymenoptera: Apocrita: Parasitica) en la provincia
de Valencia. Boletín de la Asociación Española de Entomología 22(1-2): 99-113.
Tscharntke, T., C. Thies, A. Kruess y I. Steffan-Dewenter. 2002. Contribution of
small habitat fragments to conservation of insect communities of grassland-
cropland landscapes. Ecological Applications 12: 354-363.
Wäckers, F.L 2004. Assessing the suitability of flowering herbs as parasitoid food
sources: flower attractiveness and nectar accessibility. Biological Control 29 (3),
307-314
Wäckers, F.L, J. Romeis y P. van Rijn 2007. Titel Nectar and pollen feeding by insect
herbivores and implications for multitrophic interactions. Annual review of
entomology. 52: 301-323.
Wäckers F., P.C.J. Van Rijn y G.E. Heimpel. 2008. Honeydew as a food source for
natural enemies: Making the best of a bad meal? Biological Control 45: 176–184.
Weibull, A. y Ö. Östman. 2003. Species composition in agroecosystems: The effect of
landscape, habitat and farm management. Basic and Applied Ecology 4: 349-361.
Wyss, E., H. Luka, L. Pfiffner, C. Schlatter, G. Uehlinger y C. Daniel. 2005.
Approaches to pest management in organic agriculture: a case study in European
apple orchards. Organic Research (May): 33–36.
134
TEMA 9
CRÍA DE ENTOMÓFAGOS. CONTROL DE
CALIDAD
136
1. INTRODUCCIÓN
La cría de insectos ha sido practicada por el Hombre, según los registros
históricos, desde hace al menos 7.000 años, concretamente con los gusanos de seda en
China (Singh y Moore, 1985). Igualmente las abeja europea (Apis mellifera) o la abeja
asiática (Apis cerana) también tienen una larga tradición en relación a su cría por la
Humanidad. También, los artrópodos han sido criados y utilizados como armas de guerra
(p.e: el escarabajo de la patata, durante la II Guerra Mundial) (Lockwood, 2009). Más
recientemente, la cría de insectos se ha propuesto como fuente de proteínas por ejemplo
para alimentación en piscifactorías o para alimentación de la Humanidad (p.e. ver:
Shockley y Dossey, 2014). En este último caso hay un grupo de trabajo de la FAO/ONU
trabajando en esa línea.
En 1985, se estableció el concepto de “manejo de la cría de insectos” como la
utilización eficiente de los recursos para la producción de insectos (a los que habría que
incluir los ácaros) de calidad estándar de acuerdo a los objetivos marcados (Cabello,
1994). La cría de artrópodos puede realizarse a pequeña escala (cuando se hace con unos
pocos individuos, de una sola especie y en un corto periodo de tiempo, menos de una
generación), a media escala (varios millares de individuos de varias especies, en varias
generaciones) y a gran escala (si se realiza con millones de ejemplares, implicando
varias especies, y de forma permanente). En la actualidad, para la lucha biológica por
aumento, es necesaria esta última escala de producción. Ello exige, a diferencia de los
dos casos primeros, el diseño y construcción de instalaciones “ex profeso” (normalmente
denominadas biofábricas), disponer de equipos adecuados a la actividad y la necesidad
de un personal especializado.
La lucha biológica contra plagas, mediante

aumento, implica la necesidad de producción
a gran escala de los enemigos naturales, en
instalaciones diseñadas para ello.
2. CRÍA DE ENTOMÓFAGOS
a) Sistemas y aspectos generales
La cría de entomófagos representa un proceso más o menos complejo dependiendo
de una serie de factores. (a) En primer lugar se encuentra la biología del entomófago; las
especies de parasitoides (por su relación más íntima con el huésped) implica que la cría
es más compleja; por el contrario, en depredadores su cría presenta, en principio, menor
complejidad. (b) Grado de especificidad de entomófago respecto a su presa/huésped. Así
137
en el caso de entomófagos específicos deben ser criados sobre su presa/huésped natural,

la especie plaga (al no aceptar otras especies), lo que dificulta y puede encarecer el
proceso de cría (p.e.: Rodolia cardinalis); a lo que se puede añadir, si la especie plaga es
también muy específica de su planta huésped, la obligación de cultivar la planta.
Fig. 1.: Diferentes sistemas de cría de entomófagos utilizados en España (Redibujado de

Vila y Cabello, 2014).
A su vez los entomófagos olífagos o polífagos (aquellos que tienen un rango de

presas/huéspedes con especies del mismo grupo, o diferente, grupo taxonómico) pueden
permitir su cría sobre presa/huésped “alternativo” que puede ser más fácil y económico
de criar (p.e.: Orius laevigatus). Además el proceso de cría se puede ver más favorecido
por la posible carácter omnívoro del depredador (alimentación en tejidos vegetal, polen,
etc. que puede ser un alimento complementario).
Todo lo anterior se puede referir como procesos de cría de entomófagos “in vivo”,
ya se realiza sobre presa/huésped vivo. También ligado a su biología y especificidad
existen entomófagos que pueden ser criados sobre un substrato no vivo, lo que se
denomina cría “in vitro”, como se detallará más adelante en este tema.
Todas las combinaciones anteriores se pueden dar en la cría en una especie de
entomófago. Las más frecuentemente utilizadas en España en la actualidad son las
recogidas en la Fig. 1. Para el caso específico de los enemigos naturales empleados en
cultivos en invernaderos de España, la Tabla 1 presenta los sistemas de cría empleados.
138
Tabla 1. Sistemas utilizados para la producción comercial de los principales enemigos

naturales empleados en invernaderos de España (Vila y Cabello, 2014).
Cría de la
Plaga
Cámara de plaga en dieta
Libre de criada
Tipo Especie Presa/huésped alternativo ambiente artificial
planta en
controlado (Cám. amb.
planta
controlado)
Carpoglyphus lactis
Amblyseius swirskii Thyreophagus entomophagous   ─ ─
Suidasia medanensis
Ácaros
Tyrophagus putrescentiae
depredadores Neoseiulus cucumeris   ─ ─
Tyreophagus entomophagus
N. californicus Glycyphagus sp.   ─ *
Phytoseius persimilis ─ ─ ─ ─ 
Aphidoletes aphidimiza ─ ─ ─ ─ 
Adalia bipunctata   ─ 
Ephestia kuehniella
Chrysoperla carnea   ─ *
Insectos
Orius laevigatus Ephestia kuehniella
depredadores
Nesidicocoris tenuis Sitotroga cerealella
  ─ 
Macrolophus pygmaeus Ceratitis capitata
Nabis pseudoferus Arthemia sp.
Aphidius colemani
A. ervi ─    *
A.matricariae
Diglyphus issaea ─ ─  ─ 
Parasitoides
Encarsia formosa
Eretmocerus mundus ─ ─ ─ ─ 
E. eremicus
Trichogramma achaeae Ephestia kuheniella   ─ ─
(*) Varias empresas aún producen este enemigo natural usando especie plaga criada en planta.
b) Cría de depredadores
La cría de depredadores, p.e.: ácaros fitoséidos y hemípteros depredadores, se
realiza en la actualidad fundamentalmente sobre presa alternativa (Tabla 1) y en
condiciones controladas (cámaras). Un ejemplo de la cría de depredadores, en la manera
descrita, es el caso del antocórido depredador Orius laevigatus, como se recoge en la
Fig. 2.
139
Fig. 2. Esquema de la producción del depredador: Orius laevigatus, criados sobre

huésped alternativo, huevos de Ephestia kuehniella (redibujado de Lenteren y
Tommasini, 2003).
c) Cría de parasitoides
Fig. 3. Esquema de la producción del parasitoide: Eretmocerus mundus, utilizando

especie plaga (Trialeurodes vaporariorum) y planta (tabaco), todo ello en invernadero
de ambiente controlado (redibujado de Lenteren y Tommasini, 2003).
140
A su vez, por su mayor complejidad biológica, la cría comercial actualmente de las

especies de parasitoides se realiza en planta con el huésped natural, o bien éste criado
sobre dieta artificial, como se recoge en la Tabla 1. Un ejemplo, quizás el más complejo,
es la cría del parasitoide Eretmocerus mundus como se muestra, en esquema, en la Fig.
3.
d) Cría “in vitro”: problemática
Los estudios sobre cría “in vitro” se entomófagos se inició con especies de
parasitoides; pero en la actualidad tiene un mayor desarrollo y aplicación comercial en
el caso de especies de depredadores como es lógico debido a la menor complejidad de
las biologías de estos últimos. A nivel comercial se aplica en China para la cría de
parasitoides de huevos de los géneros Trichogramma y Anastatus; en Estados Unidos y
Europa se utiliza en varias especies de depredadores.
En la presentación se recogen varias imágenes de la cría en medio artificial del
depredador Nesidicoris tenuis y del parasitoide Trichogramma sp.
La cría “in vitro” presenta una problemática variada, como es la contaminación
microbiana del substrato alimenticio utilizado, lo que es especialmente grave en la cría
de endoparasitoides. Además en las características biológicas de los entomófagos
producidos se pueden presentar:
● Tamaño y peso de los entomófagos: normalmente menor “in vitro”
● Anormalidades en alas y abdomen.
● Desarrollo: normalmente, más lento “in vitro”
● Longevidad y fecundidad de adultos: generalmente similar.
● Ratio de sexos: se puede ver influido por antibióticos de la dieta, p.e.: influir en
Wolbachia en himenópteros parasitoides.
Respecto al comportamiento en campo y sus eficacias se ha encontrado que es:
● Normalmente menor en ejemplares “in vitro”, debido a no estar en contacto con
el huésped natural.
● Necesidad de aprendizaje de adultos, antes de su utilización en campo.
Las técnicas de cría en masa de entomófagos

dependen de sus características biológicas, con
diferencias entre parasitoides y depredadores, así
como de sus características de alimentación, ello
puede hacer más o menos complejo el proceso y,
por tanto, encarecer los costes de producción.
141
3. DISEÑO DEL SISTEMA

El diseño de unas instalaciones para la cría de insectos presenta varios problemas.
En primer lugar no existe información previa de instalaciones o equipos a situar en las
mismas, como puede ocurrir cuando se diseña una central hortofrutícola por ejemplo. En
segundo lugar que la mayoría de los sistemas e instalaciones de cría, que son realizados
por empresas privadas, son secretos o bien están patentados.
Ello obliga a la hora de diseñar, construir y posteriormente poner en producción, a
trabajar a nivel de “planta piloto”. Para ello, como recoge el esquema de la presentación,
es necesario en primer lugar, aparte de fijar los objetivos (especie de entomófago,
volumen de producción, etc.), hacer una revisión bibliográfica de las necesidades
nutritivas y alimentación del entomófago; así como otros aspectos de su biología (p.e.:
umbrales térmicos). De no estar disponible dicha información, o falte en parte, sería
necesario llevar a cabo ensayos que permitan conocerla. Posteriormente se diseñará la
planta piloto, a pequeña escala, que nos permita poder completar el proceso de cría; ello
obliga a una evaluación del rendimiento del proceso y de la calidad del producto
(eficacia del enemigo natural). En el caso de que dichos parámetros no sean los
adecuados, se rediseñará la planta piloto y el proceso de cría hasta conseguir unos
valores adecuados.
Una vez optimizada la cría en la planta piloto, se puede proceder a construir las
instalaciones y equipos necesarios en función del volumen de producción que se
programe.
El desarrollo de un sistema de cría de entomófagos

implica la puesta a punto de la misma en “planta
piloto”, a pequeña escala, para optimizar el sistema
de producción y sus costes. Posteriormente, el
sistema puede ser llevado a cabo a gran escala a
nivel de biofábrica.
4. INSTALACIONES PARA LA CRÍA DE ARTRÓPODOS

En proceso de cría podemos agrupar las instalaciones utilizadas en los siguientes
grupos:
● Equipos para la cría:
- Recipientes de cría (desarrollo): individuales o masa
- Recipientes de cópula y oviposición del huésped
142
- Recipientes de depredación / parasitación

- Equipos para preparación, manipulación y distribución de dietas y
substratos de
Alimentación, cría “in vitro” (Fig. 4), etc.
● Instalaciones:
- Cámaras y habitaciones de ambiente controlado
- Invernaderos
- Salas o zonas de cuarentena
● Equipos de control:
- Control de temperatura, humedad relativa y fotoperiodo
- Dispositivos de alarma
Fig. 4. Equipo para la producción y manipulación del substrato de cría “in vitro”
del parasitoide Trichogramma spp., con una capacidad de producción de 21.0 mil
millones de ejemplares por semana (Fuente: Greenberg y Leppla, 2010).
Existen muy pocos equipos diseñados para la cría

de insectos. Los mismos deben ser diseñados y
construidos “ex profeso” para una determinada
fase de la cría del entomófago (o los productos
intermedios, p.e.: presas/huéspedes) y un volumen
máximo de producción.
143
5. PROBLEMAS EN EL CRÍA DE ARTRÓPODOS

Los problemas que pueden presentarse en la cría a gran escala de un entomófago
pueden ser de diferentes tipos: problemas genéticos; otras especies de entomófagos,
entomopatógenos, etc. Como se describen a continuación (Tabla 2).
a) Problemas genéticos
Los problemas genéticos pueden a su vez ser de dos tipos: “efectos de fundación”
(o de “cuello de botella) que se originan al iniciar las colonias de producción por unos
pocos ejemplares, con lo que se puede perder gran parte de la variabilidad genética. El
otro problema genético se presenta cuando se realiza la cría de los entomófagos en las
condiciones óptimas de la biofábrica, durante varios años (teniendo en cuenta que el
número de generaciones por año es alta en insectos y ácaros), de forma que la
efectividad, una vez liberados en campo, se puede ver reducida (p.e.: ver en las
diapositivas del tema el caso de Trichogramma brassicae).
Estos problemas se evitan, o aminoran (Tabla 2) con un mayor número de
fundadores, grupos de fundadores elegidos en diferentes áreas geográficas, refresco
periódico de las poblaciones criadas en biofábrica, etc.
b) Entomófagos, patógenos y otros contaminantes
La cría en masa de insectos y ácaros, en contenedores e instalaciones cerradas, puede
favorecer la aparición frecuente de epizootias causadas por entomopatógenos. También se
pueden introducir parasitoides de los fitófagos en cría, hiperparásitos, o inclusive otros
insectos y ácaros no deseados y que pueden poner en peligro las colonias en producción
(Tabla 2). Los problemas de entomopatógenos se evitan con el paso previo, en condiciones de
cuarentena, de los fundadores y de cualquier nuevo individuo que se introduzca en las
colonias de producción. Igualmente, mantener una colonia (de base o de apoyo) apartada de la
instalaciones de cría en masa, puede servir para reponer material en caso de muerte por
entomopatógenos, parasitoides, etc. Por otra parte, las producción en masa de los
entomófagos es necesaria llevarla por lotes en instalaciones lo más apartados posible entre sí.
También el diseño de las instalaciones, por el grado de estanqueidad, filtros en las
renovaciones de aire, etc. Puede evitar la entrada de parasitoides y otros agentes bióticos no
deseados.
c) Otros problemas
Otros diferentes problemas se pueden presentar en la cría en masa de entomófagos
como pueden ser: físicos (valores ambientales extremos), químicos (contaminantes),
canibalismo (en el caso de depredadores; hiperparasitismo en parasitoides) o de altas
concentraciones de feromonas de la especie en cría, en recintos cerrados; ello normalmente
origina una disminución de la fecundidad de las hembras adultas en producción.
144
Tabla 2. Principales problemas en la cría en masa de entomófagos y sus

soluciones.
Agente Actuaciones
Tipo
- Efectos de fundación - Tamaño y diversidad de fundadores
Genéticos
- Ecotipos de laboratorio - Refresco periódico de poblaciones
-Entomopatógenos -Introducción de material nuevo después
Agentes biológicos
- Parasitoides y otras contaminaciones de cuarentena. Diseño de instalaciones
Valores extremos de: - Condiciones ambientales cíclicas
Físicos -Temperatura, H.R., - Sistema de control y alarma
-Fotoperiodo, etc. - Control de producción
-Residuos de plaguicidas - Control de dietas y material de cría
Químicos
-Desinfectantes, antibióticos y otros. - Control de producción
- Canibalismo - Material de dispersión
Otros
- Feromonas - Aireación – renovación del aire
La problemática que puede surgir en la producción

en masa de entomófagos puede ser de índole
bastante variada. La soluciones pasan por un
diseño de instalaciones y un manejo de la cría
adecuados.
6. CONTROL DE CALIDAD
Cualquier proceso productivo debe someterse a un control de calidad del producto. El
mismo, como es lógico, es extensible a la producción en entomófagos. En la Tabla 3 se
recoge un esquema del mismo para la producción de depredadores y parasitoides. Sin
embargo, solamente el último escalón recogido en dicha tabla, control del producto (o control
del producto final) – al nivel del producto que es adquirido y utilizado por los agricultores –
sobre el que existen estándares.
Dichos estándares nacen en los años 1970 como consecuencia de la necesidad de
normalizar la producción en masa, no de entomófagos, sino la de moscas de la fruta para su
utilización en lucha autocida (p.e. ver: Boller y Chamber, 1975). Posteriormente, en 1980, el
grupo de trabajo sobre calidad en la cría de moscas fue englobado por la Organización
Internacional de Lucha Biológica (IOBC por sus siglas en inglés), extendiendo su ámbito a la
cría de entomófagos, entre otros artrópodos. El grupo de trabajo de la IOBC existe desde
dicha fecha hasta la actualidad (IOBC / Global, 2014).
145
Tabla 3. Controles de calidad en la producción de entomófagos (depredadores y

parasitoides).
Tipo Objetivo Sujeto Parámetros de control
- Material -Cond. Ambientales

Control de
Operaciones de cría - Equipos -Dietas
producción
- Procedimientos -Operaciones de cría
Control de - Productos intermedios (presa / huésped de -Duraciones del ciclo

Mantenimiento y/o mejora
proceso de calidad de productos cría) - Pesos
intermedios - Estados inmaduros del producto final -Mortalidades
Mantenimiento y/o mejora

Control de - Producto final: normalmente adultos del -Efectividad del
de calidad del producto
producto entomófago entomófago
final
18 estándares para enemigos naturales, versión 2002, son descargables desde la

dirección Web siguiente: http://users.ugent.be/~padclerc/AMRQC/images/guidelines.pdf o
bien en están incluidos en el texto de Lenteren (2003).
Por otra parte, en Europa se llevó a cabo, dentro del sexto programa marco de la UE, el
proyecto: “Regulation of Biological Control Agents” (REBECA) para armonizar los sistemas
de regulación de los agentes de control biológico (Loomans, 2007); cuyo resultados han sido
publicados (Ehlers, 2011). Sin embargo, hasta la fecha, no se ha trasladado a la legislación de
la UE. Por lo tanto, no existe una normativa que obligue a los productores de enemigos
naturales a cumplir unos estándares. Ahora bien, en Europa, los productores asociados en la
“International Biocontrol Manufacturers Association” (IBMA, 2014) si exigen el
cumplimiento de los estándares de la IOBC antes comentado. Lo que es extensible a los
productores asociados, a nivel nacional, en la IBMA-España.
En la Fig. 5 se recogen los estándares, como ejemplo, para Trichogramma brassicae.
Evidentemente dichos controles de calidad no reflejan al 100 por 100 la eficacia del enemigo
natural una vez realizada las liberaciones en campo. En este sentido en el propio grupo de
trabajo de la IOBC se ha comentado la necesidad de introducir otros parámetros de evaluación
(p.e.: actividad de vuelo de los adultos), que no están hoy día incluidos, pero que podían
representar mejor la eficacia del entomófago.
Los estándares de la IOBC se aplican, como se indicó anteriormente, a los productos
finales de los entomófagos, tal y como se comercializan (p.e.: bote, tarjetas, etc.). Los otros
146
controles anteriores al producto final, como se recogen en la Tabla 3 quedan a potestad de la

empresa productora, en su ámbito interno.
Fig. 5. Ejemplo de procedimiento para evaluar la calidad del producto final para el
caso del parasitoide de huevos Trichogramma brassicae (Lenteren, 2003), según la
IOBC.
147
El control de calidad de los entomófagos, como

producto final, es una necesidad para la producción
de enemigos naturales eficientes. Existen unos
estándares establecidos por la IOBC, para algunos
enemigos naturales, pero no son de obligado
cumplimiento, hasta la fecha.
7. SITUACIÓN DE LA PRODUCCIÓN EN BIOFÁBRICA EN ESPAÑA

La lucha biológica por aumento, a diferencia de otras técnicas de lucha biológica contra
plagas, representa en si un dilema. Si no existe demanda por parte de los Agricultores no
pueden existir empresas productoras de enemigos naturales. El reciproco también es cierto,
sin empresas no es posible aplica esta técnica de control biológico. Afortunadamente, en
nuestro país ha habido una evolución importante de no existir ninguna empresa productora o
comercializadora hace unos pocos años, a la situación actual (como se recoge en la
presentación). El dilema anterior se rompió por el hecho de que antes de que se aplicara la
lucha biológica por aumento (p.e.: en cultivos en invernaderos) si había empresas productoras
y comercializadoras, pero no de enemigos naturales (Abejorros para polinización). De forma
que el salto a los enemigos naturales, ante la demanda, fue lógica y relativamente fácil.
Según Teruel (2011), en España había más de treintena de empresas dedicadas a la
producción de enemigos naturales. 30 empresas de base industrial, desarrollan la actividad
industrial por sí mismas o a través de una tercera compañía perteneciente al mismo grupo
empresarial (aunque solo 4 de ellas presenta una clara vocación en el mercado del control
biológico). Además, hay 14 empresas distribuidoras que comercializan organismos de control
biológico fabricados por empresas de base industrial.
Para finalizar el tema se debe comentar que todos los entomófagos que se puedan
utilizar en cultivos de nuestro país, mediante técnicas de control biológico por aumento deben
estar inscritos en el correspondiente registro de organismos de control biológico (OCB) del
Ministerio (MAGRAMA, 2014).
El desarrollo y aplicación del control biológico por

la técnica de aumento de entomófagos ha supuesto
para nuestro país el surgimiento de un sector
industrial importante, dentro de las empresas
auxiliares de la Agricultura.
148
8. BIBLIOGRAFÍA
Anderson, T.E.; Leppla, N.C. (Eds.), 1992. Advances in insect rearing for research and pest
management. Westview Press. San Francisco: 517 pp.
Bhaskaran, G.; Friedman, S.; Rodriguez, J.G. (Eds.), 1981. Current topics in insect
endocrinology and nutrition. Plenum Press. New York: 362 pp.
Boller, E. F.; Chambers, D. L., 1975. Quality control: An idea book for fruti fly workers.
IOBC WPRS Bull., 1977/5: 162 pp.
Cabello, T., 1994. Mantenimiento y estabulación de invertebrados. Actas del III Congreso
Nacional de la Sociedad Española para las Ciencias del Animal de Laboratorio.
Granada: 95-100.
Cabello, T.; Vargas, P., 1985. Influencia del tipo de alimento aportado a los adultos de
Trichogramma cordubensis Vargas y Cabello y T. sp.p. buesi (Hym.:
Trichogrammatidae) sobre su potencial biológico. Bol. Sanidad Veg. Plagas, 11: 243-
249.
Cabello, T.; Rodriguez, H.; Vargas, P., 1984. Development, longevity and fecundity of
Sopodoptera littoralis (Boisd.) (Lep.: Noctuidae) reared on eight artificial diets. J. Appl.
Entomol., 97: 494-499.
Cabello, T.; Rodriguez, H.; Vargas, P., 1984. Utilización de una dieta artificial simple en la
cría de Heliothis armigera Hb., Spodoptera littoralis Boisd. y Trigonophora meticulosa
(Lep.: Noctuidae). An. Inst. Nac. Inv. Agrarias. Sr.: Agr., 27: 101-107.
Cohen, A.C., 2003. Insect diets: Science and technology. CRC Press. Boca Raton: 344 pp.
Ehlers, R. U. (ed.), 2011. Regulation of biological control agents. Springer. Dordrecht, NL:
416 pp.
Greenberg, S.M.; Leppla, N.C., 2010. Increasing production of Trichogramma by
substituting artificial diets for factitious host eggs. 12th Workshop of the Arthropod
Mass Rearing and Quality Control Working Group of the IOBC . Viena, Austria.
IBMA, 2014. International Biocontrol Manufacturers Association. [http://www.ibma-
global.org/] (Fecha últ. consulta: 26/11/2014).
IOBC /Global, 2014. Mass Rearing And Quality Assurance Working Group (MRQA). IOBC
Global. [http://users.ugent.be/~padclerc/AMRQC/index.html] (fecha ult. acceso:
30/11/2014)
IOBC / WPRS. 2014. Harmonized regulation of biological control agents. [http://www.iobc-
wprs.org/expert_groups/c_harmonized_regulation.html] (fecha últ. consulta:
27/11/2014)
Lenteren, J.C. van (Ed.), 2003. Quality control and biological control agents: Theory and
testing procedures. CABI Publishing. Wallingford: 327 pp.
149
Lenteren, J.C.; Tommasini, M. G., 2003. Mass Production, Storage, Shipment and Release
of Natural Enemies. En: Lenteren, J.C. van (ed.). Quality control and biological control
agents: Theory and testing procedures. CABI Publishing. Wallingford, UK: 181-189.
Lenteren, J.C. van; Hale,A.; Klapwijk, J.N.; Schelt, J. van; Steinberg, S., 2003.
Guidelines for quality control of commercially produced natural enemies. En:
Lenteren, J.C. van (ed.). Quality control and biological control agents: Theory and
testing procedures. CABI Publishing. Wallingford, UK: 265-303.
Leppla, N.C.; Ashley, T.R. (eds.), 1978. Facilities for insect research and production. United
States Department of Agriculture. Technical Bull. No. 1576. Washington: 85 pp.
Lockwood, J. A., 2009. Six-legged soldiers: Using insects as weapons of war. Oxford Univ.
Press. Oxford, UK: 377 pp.
Loomans, A. J. M., 2007. Regulation of invertebrate biological control agents in Europe:
review and recommendations in its pursuit of a harmonised regulatory system. Report
EU project REBECA [Regulation of Biological Control Agents]: 26 pp.
MAGRAMA, 2014. Registro de Productos Fitosanitarios. Organismos de Control Biológico
(OCB). [http://www.magrama.gob.es/es/agricultura/temas/sanidad-vegetal/productos-
fitosanitarios/registro/menu.asp] (fecha de la últ. visita: 06/12/2014).
Morales-Ramos, J. A.; Rojas, M. G.; Shapiro-Ilan, D. I. (eds.), 2014. Mass production of
beneficial organisms: Invertebrates and entomopathogens. Elsevier, Londres, UK: 742
pp.
Panizzi, A. R.; Parra, J. R. P. (Eds.), 2012. Insect bioecology and nutrition for integrated
pest management. CRC Press. Boca Raton, FL: 732 pp.
Ridgway, R. L.; Hoffmann, M. P.; Inscoe, M. N.; Glenister, C. S. (eds.), 1998. Mass-
reared natural enemies: Application, regulation, and needs. Proceedings, Thomas Say
Publications in Entomology. Lanham: 332 pp.
Rodriguez, H.; Cabello, T.; Vargas, P., 1988a. Influencia de la dieta en el desarrollo de
Ephestia kuehniella Zeller (Lep.: Phycitidae). Bol. Sanidad Veg. Plagas, 14: 363-369.
Rodriguez, H.; Cabello, T.; Vargas, P., 1988b. Influencia de la dieta e iluminación en la
longevidad, fecundidad y fertilidad de Ephestia kuehniella Zeller (Lep.: Phycitidae).
Bol. Sanidad Veg. Plagas, 14: 561-566.
Schneider, J. C. (ed.), 2009. Principles and procedures for rearing high quality insects.
Mississippi State University, USA: 352 pp.
Shockley, M.; Dossey, A. T., 2014. Insects for human consumption. En: Morales-Ramos, J.
A.; Rojas, M. G.; Shapiro-Ilan, D. I. (eds.), 2014. Mass production of beneficial
organisms: Invertebrates and entomopathogens. Elsevier, Londres, UK: 617-652 pp.
Singh, P.; Moore, R.F. (eds.), 1985. Handbook of insect rearing. Vol I y II. Elsevier.
Amsterdam: 488 pp.
150
Teruel, M., 2011. El sector del control biológico en España. Fundación Cajamar. Informes y
monografías 33. Almería, ES: 75 pp. [disponible en:
http://www.publicacionescajamar.es/series-tematicas/centros-experimentales-las-
palmerillas/]
Vila, E.; Cabello, T., 2014. Biosystems engineering applied to greenhouse pest control. En:
Torres, I.; Guevara, R. (eds.). Biosystems engineering: Biofactories for food production
in the XXI Century. Springer, pp.: 99-128.

- Fig. 1 (texto, pág.: 4; presentación, diap.: 8): Redibujado de Vila y Cabello (2014).
- Tabla 1 (texto, pág.: 5): Adaptada de Vila y Cabello (2014).
- Fig. 2 (texto, pág.: 5-6; presentación, diap.: 9): Redibujado de Lenteren y Tommasini (2003).
- Fig. 3 (texto, pág.: 6; presentación, diap.: 10): Redibujado de Lenteren y Tommasini (2003).
- Fig. 4 (texto, pág.: 9): Greenberg y Leppla (2010).
- Fig. 5 (texto, pág.: 14): Lenteren (2003).
- Fotografía, presentación, diap. 10: Izq.: Entomotech; Dcha.: Morales-Ramos et al. (2014).
- Fotografía, presentación diap. 11: Greenberg y Leppla (2010).
- Figura, presentación, diap. 20: Redibujado de Lenteren et al. (2003).
- Figuras, presentación, diap. 26: Teruel (2011).
- Resto fotografías y gráficas: Tomás Cabello.
151
152
TEMA 10
EVALUACIÓN DE EFICACIA DE
ENTOMÓFAGOS
154
1. INTRODUCCIÓN Y OBJETIVOS
La evaluación de la eficacia de entomófagos (depredadores y parasitoides) presenta
en general cierta complejidad, con diferencias marcadas entre depredadores y
parasitoides.
En la evaluación de eficacia de pesticidas químicos, como se estudió en el tema
“Ensayos con plaguicidas (diseño, evaluación y análisis de resultados)”, está basado en
la mortalidad corregida (eficacia del plaguicidas) (p.e.: Carreño et al., 1995). Dicha
mortalidad no dependen de la densidad de la plaga empleada en el bioensayo. Sí, por
ejemplo, el porcentaje de mortalidad encontrado en el ensayo con una materia activa es
el 80%; este valor debe ser el mismo si empleamos una densidad u otra (p.e.: 5 o 25
ácaros/hoja) del fitófago. Por el contrario, la mortalidad originada por enemigos
naturales (depredadores, parasitoides y entomopatógenos) es un factor dependiente de la
densidad de la presa/huésped (como también se estudió en el tema “Ecología de
Artrópodos”). La variación de la mortalidad causada por depredadores y parasitoides en
sus presas/huéspedes es lo que se denomina como “respuesta funcional”.
En el caso en entomopatógenos el tema no es tan acusado, por los sistema de
control microbiológico, mediante “saturación”, de forma que la evaluación de eficacias,
en general, para fitopatógenos sigue una metodología similar al de plaguicidas (como se
verá en el tema siguiente de esta asignatura).
Un segundo problema, a la hora de evaluar entomófagos, estriba en determinar la
causa de la muerte de la plaga. En el caso de depredadores su relación con su presa suele
ser normalmente de muy corta duración, no quedando, en muchos casos, rastros de la
presa que no permita determinar dicha mortalidad y por tanto su “tasa de depredación”
(ver p.e.: Zalucki et al., 2014), especialmente en ensayos de campo. Por el contrario, en
las especies de parasitoides, su relación con su huésped es de más larga duración y es
posible confirmar la muerte del mismo; calculándose lo que se denomina “porcentaje de
parasitismo”.
Finalmente, dentro de esta introducción, debemos de comentar, como se vio en
temas anteriores, que en el control biológico existen diferentes técnicas (importación,
aumento y conservación), así como diferentes fases (desarrollo del proyecto de control
biológico y, posterior, aplicación práctica). Según Lenteren (2012) la evaluación de
entomófagos se puede considera dividida en:
- Evaluación pre-introductoria del enemigo natural.
- Evaluación post-introductoria del enemigo natural.
En el primer caso, realizada previamente a la utilización del enemigo natural a
nivel de Agricultor, la evaluación puede tener varios objetivos como es:
(1) Evaluación basada en los atributos, o características, individuales del enemigo
natural (p.e.: duración del desarrollo, fecundidad de adultos, comportamiento de
búsqueda, etc.).
155
(2) Evaluación basada en la integración de los atributos individuales (evaluación

de eficacia en la reducción del fitófago plaga, p.e. respuesta funcional).
(3) Evaluación basada en estudios en ecosistemas (establecer el papel del
entomófago, en el agroecosistema en este caso, conjuntamente con otros factores de
mortalidad, en la regulación de las poblaciones del fitófago plaga).
En el segundo caso, la evaluación es realizada posteriormente a la puesta a punto
de la utilización práctica del enemigo natural, puede tener como objetivo, entre otros:
(1) Control de calidad del entomófago, como se señaló en el tema anterior (“Cría
de entomófagos. Control de calidad”).
(2) Evaluación de los efectos de los plaguicidas en entomófagos.
(3) Determinación del grado de interferencia entre entomófagos liberados (p.e.:
IGP o depredación intra-gremial), etc.
Por todo ello, los objetivos de la evaluación de entomófagos pueden ser muy
variados, con diferencias entre depredadores y parasitoides, como se analizará a
continuación.
La evaluación de entomófagos, o bioensayos con entomófagos, lo podemos definir
como la metodología a emplear para estimar la eficacia de agentes de control
macrobiológico, con un grado de inferencia estadística adecuada, y según los objetivos
marcados.
Establecer la eficacia de entomófagos es

complicada, motivado por sus características
biológicas y, especialmente, ecológicas.
2. CLASIFICACIÓN DE LOS MÉTODOS DE EVALUACIÓN DE

ENTOMÓFAGOS
Debido a la complejidad del tema, los métodos de evaluación de depredadores y
parasitoides pueden ser clasificados, por una parte, en los siguientes grupos:
1. Evaluación directa de eficacia de entomófagos
a) Parasitismo
b) Depredación
c) Métodos comunes: Respuesta Funcional
2. Estimación indirecta de eficacia de entomófagos
156
a) Métodos a corto plazo

a.1. Adición
a. 2. Exclusión
a.3. Interferencia
b) Métodos a largo plazo
b.1. Tabla de vida
b.2. Modelos matemáticos
Por otra parte, por el ámbito donde realizar los ensayos para evaluar la eficacia,
los bioensayos con entomófagos pueden también clasificarse en:
(1) De laboratorio (Fig. 1a). Realizados en condiciones controladas de temperatura,
humedad relativa, fotoperiodo y en presencia normalmente de abundantes
presas/huéspedes. Estos ensayos nos permiten evaluar el “potencial máximo” de eficacia
del agente de control biológico (en condiciones que son óptimas), comparación con
otros entomófagos, ensayos de respuesta funcional, aceptación de presa/huésped, etc.
Por las condiciones de realización requieren menores costes y son de una mayor rapidez
de ejecución.
(2) De semi-campo (Fig. 1b). Se realizan normalmente con plantas, en jaulones (o
recintos cerrado), también pueden ser condiciones controladas (en laboratorio) o en
condiciones naturales (en campo). Estos bioensayos nos permiten evaluar la eficacia de
entomófagos y nos darán valores intermedios entre el “potencial máximo” y la eficacia
reales en campo. Los costes y plazos de ejecución son intermedios entre los de
laboratorio y campo.
(3) De campo (Fig. 1c). Se llevan a cabo en condiciones de cultivo comercial, o lo
más similar posible (p.e.: ausencia de tratamientos fitosanitarios). Nos van a permitir
estimar los valores de eficacia “real” del entomófago; además de poder perseguir otros
objetivos (establecimiento de las dosis y periodicidad de las liberaciones del
entomófago, estrategias de utilización, etc.). Evidentemente, este tipo de bioensayos
presenta los mayores costes y esfuerzo de realización; además su realización requiere
más tiempo (p.e: todo el ciclo del cultivo).
157
Fig. 1.: Diferentes tipos de bioensayos para la evaluación en entomófagos (depredadores

y parasitoides) por el ámbito de realización: (a) laboratorio, (b) semi-campo y (c) campo.
Los métodos de evaluación de entomófagos se

dividen en métodos directos o indirectos, a su vez,
los mismos pueden ser llevados a cabo a nivel de
laboratorio, semi-campo o campo.
3. EVALUACIÓN DIRECTA DE EFICACIA DE ENTOMÓFAGOS

Existiendo diferencias, como se indicó anteriormente, entre depredadores y
parasitoides se va a estudiar por separado ambos grupos.
a) Parasitismo
La evaluación directa del parasitismo se realiza por el porcentaje de parasitismo;
para ello es necesario exponer los huéspedes a la acción del parasitoide; posteriormente,
por ejemplo en laboratorio, dejar pasar cierto tiempo para que se produzca la mortalidad
del huésped, y se pueda evaluar el porcentaje de parasitismo. En el caso de ensayos de
semi-campo o campo, hay que realizar un muestreo y tomar un número representativo de
la población del huésped, e igualmente, evolucionarlo en condiciones de laboratorio.
Ello viene motivado por el hecho de que una gran mayoría de especies de parasitoides
son endoparasitoides, desarrollándose dentro del huésped, sin mostrar síntomas del
parasitismo (con algunas excepciones, p.e.: algunas especies de Taquínidos). Podemos
aplicar, en ese caso, la siguiente expresión:
𝑁𝑁𝑝𝑝
𝑃𝑃𝑃𝑃 = ∙ 100
𝑁𝑁𝑡𝑡
158
siendo Pa = porcentaje de parasitismo, Np = número de huéspedes parasitados (de

los cuales, en el caso de endoparásitos, emergieron las larvas o adultos del parasitoide) y
Nt = número total de huéspedes.
Sin embargo, dicha expresión nos da un mal valor del parasitismo debido a que
subestima el impacto del parasitoide: no considera los huéspedes muertos por el parásito
adulto de los cuales no emergió su descendencia. Por ello dicho porcentaje se denomina
“parasitismo aparente”. El mismo sería el porcentaje observado de huéspedes “muertos”
por el parasitoides. Por el contrario, el porcentaje de huéspedes “atacados” por el
parasitoide se define como “tasa marginal de ataque”. Este valor representa el impacto
total del parasitoide en el huésped.
La tasa marginal de ataque se determina por medio de disección o por técnicas
moleculares (PCR) (p.e.: Gariepy et al., 2007). Sin embargo estás técnicas son costosas
en tiempo y a veces no presentan la sensibilidad adecuada para confirmar la presencia de
huevos y primeros estadios larvarios del parasitoide en el huésped.
Una alternativa, para el caso de ensayos tanto en laboratorio, como en semi-campo
y campo (aunque con precauciones en estos dos últimos casos) es disponer de testigos,
no expuestos a los parasitoides, donde estimamos la mortalidad natural (incluida la de
manipulación) en el huésped y aplicar la ecuación de eficacia de Abbot corregida (o de
Henderson-Tilton) para una estima de la tasa marginal de ataque:
𝑀𝑀𝑝𝑝 − 𝑀𝑀𝑡𝑡
𝑇𝑇𝑇𝑇𝑇𝑇𝑒𝑒 = ∙ 100
100 − 𝑀𝑀𝑡𝑡
Siendo, TMAe = a la estima de la tasa marginal de ataque (en porcentaje), Mp =
mortalidad de huésped parasitado (porcentaje de parasitismo aparente) y Mt = porcentaje
de mortalidad en el testigo (no expuesto al parasitoide).
Otra consideración que hay que realizar se refiere a las estimas del parasitismo en
condiciones de semi-campo y campo. En estas condiciones, lo normal es que el tiempo
de desarrollo de los huéspedes parasitados sea diferente (normalmente más largo) que
los huéspedes no parasitados; de forma que si se realizan muestreos consecutivos para la
estima del porcentaje del parasitismo tenemos una sobre estima del impacto del
entomófago. Una forma de corregir este problema estriba en usar la ecuación de Russell
(1987), según la expresión siguiente:
𝐷𝐷𝑛𝑛𝑛𝑛
𝑁𝑁𝑝𝑝 ∙ ( �𝐷𝐷 ) ∙ 100
𝑝𝑝
%𝑃𝑃 =
𝐷𝐷
𝑁𝑁𝑛𝑛𝑛𝑛 + [𝑁𝑁𝑝𝑝 ∙ � 𝑛𝑛𝑛𝑛�𝐷𝐷 �]
𝑝𝑝
siendo %P = porcentaje de parasitismo, Np = número de huéspedes parasitados, Nnp

= número de huéspedes no parasitados, Dnp = duración del desarrollo de huéspedes no
parasitados y Dp = duración del desarrollo de huéspedes parasitados.
159
El problema de la expresión anterior está que los valores de duración del desarrollo
se deben estimar en laboratorio y suponer que dicho ratio no se ve afectado
diferencialmente por las temperaturas de campo. Existen otras formas de corregir el
porcentaje de parasitismo sin dicho problema (p.e.: Cabello et al., 2012).
La evaluación directa del impacto de especies de

parasitoides se realiza por el porcentaje de
parasitismo. El mismo debe corregirse para una
estima adecuada del mismo.
b) Depredación
Evaluar el impacto directo de depredadores, como se indicó anteriormente, es más
difícil si cabe, al antes descrito para especies de parasitoides. Por las razones, también
antes apuntadas, de (1) la relación presa-depredador suele ser de corta duración para
observación y (2) muy frecuentemente no quedan restos de la presa (en depredadores
con aparato bucal masticador se ingieren toda la presa). Por ello se han puesto a punto
diversas técnicas, a nivel de laboratorio o de semi-campo y campo para evaluar el
impacto de depredadores.
Dentro de dichas técnicas se incluyen la observación directa de la depredación,
tanto en laboratorio, en pequeñas arenas (p.e.: placa Petri), como en campo en jaulones o
recintos cerrados (gran arena). La utilización de presas centinelas (o trampa), consistente
en la utilización de formas inmóviles de la presa (p.e.: huevos o pupas) que son
expuestas en campo a la acción del depredador; es un método útil para cuantificar el
impacto directo de depredadores.
Por otra parte, ha habido un importante desarrollo y puesta a punto de las técnicas
serológicas para el análisis del contenido del intestino en depredadores y, en la
actualidad, los ensayos por inmune absorción ligada a enzimas (ELISA por sus siglas en
inglés) son altamente específicos y sensitivos para detectar la asociación una presa y su
depredador. Más recientemente, otra técnica de biología molecular como es la reacción
en cadena de la polimerasa (PCR por sus siglas en inglés), se está aplicado también al
contenido del intestino de depredadores (ver la revisión de Furlong, 2014). Los
inconvenientes de ambas técnicas estriban en el hecho de que son métodos que aún
hacen una estima cualitativa y no cuantitativa del impacto de depredadores.
Independiente del método para la evaluación de la depredación (disección, ELISA,
PCR), se han propuesto varias ecuaciones para estimar cuantificar el impacto de la
depredación (ver la revisión de Mills, 1997), entre las que se pueden indicar las
siguientes:
160
● Ecuación de Dempster:
𝑝𝑝 ∙ 𝑃𝑃
𝑟𝑟 =
𝑡𝑡𝐷𝐷𝐷𝐷
siendo r = número de presas muertas por la población del depredador por unidad
de área y unidad de tiempo, p = proporción de depredadores muestreados que contienen
restos detectables de la presa, P = la densidad del depredador y tDP = periodo de
detección, la duración del tiempo que la presa permanece detectable en el intestino del
depredador.
● Ecuación de Rothschild:
𝑝𝑝 ∙ 𝑁𝑁𝑎𝑎 ∙ 𝑃𝑃
𝑟𝑟 =
𝑡𝑡𝐷𝐷𝐷𝐷
siendo el Na/tDP la tasa diaria de alimentación del depredador observado en
insectario. Resto como antes.
● Ecuación de Nakamura y Nakamura:
𝑟𝑟 = − ln(1 − 𝑝𝑝) ∙ 𝑃𝑃�𝑡𝑡

𝐷𝐷𝐷𝐷
parámetros como antes.

● Ecuación de Sopp y col.:
𝑄𝑄0 ∙ 𝑝𝑝
𝑟𝑟 = �𝑓𝑓 ∙ 𝑡𝑡
𝐷𝐷𝐷𝐷
𝑄𝑄0 = 𝑓𝑓 ∙ 𝑄𝑄𝑖𝑖
siendo Qi = es la media de cantidad de presa consumida inicialmente por el
depredador, f = es la proporción media de restos de la presa que permanecen en el
momento del muestreo y Q0 se puede estimar de la curva de calibración del ensayo
ELISA.
Sin embargo, todas ellas son estimas relativas del impacto de la especie de
depredador, no comparable al caso de especies de parasitoides (porcentajes de
parasitismo).
La evaluación directa del impacto de especies de

depredadores es más compleja. En la actualidad
se realiza fundamentalmente una estimación
cualitativa por medio de técnicas de biología
molecular (ELISA, PCR).
161
c) Métodos comunes: Respuesta Funcional

Respuesta funcional fue definida, por Solomon (1949), como la relación entre la
densidad de presas y el número de ellas consumidas por un depredador individual. Ello
representa el cambio en la tasa de ataque del depredador, según variación de la densidad de la
presa. Algunos autores prefieren denominarla como “respuesta de comportamiento”, debido a
que la misma realmente describe el comportamiento de búsqueda de un depredador, en un
espacio e intervalo de tiempo determinado, ante diferentes densidades de la presa.
Holling (1959) indica tres tipos básicos de respuestas en el caso de especies
depredadoras:
a) Respuesta tipo I (lineal o recta), en la que la tasa de ataque de un depredador
individual se incrementa linealmente con la densidad de la presa, hasta cierta densidad, que se
hace constante al alcanzar un valor que satisface las necesidades alimenticias del depredador
(Fig. 2 a).
b) Respuesta tipo II (curva o en forma de “C”), en ella la tasa de ataque del depredador
se incrementa a un ritmo decreciente según la densidad de la presa hasta hacerse tangente a un
valor constante (Fig. 2 b).
c) Respuesta tipo III (sigmoidea o en forma de “S”), la tasa de ataque del depredador es
máxima a bajas densidades de la presa hasta un punto de inflexión, posteriormente dicha tasa
va disminuyendo progresivamente, también hasta la tangente de un valor constante (Fig. 2 c).
Aunque inicialmente la respuesta funcional fue descrita para depredadores la misma ha
sido extendida a las especies de parasitoides. Así son muy frecuentes las respuestas tipo I en
especies parasitoides de huevos del género Trichogramma y la respuesta tipo II de Míridos
depredadores (p.e.: Nesidiocoris tenuis). El tipo de respuesta funcional es una característica
biológica de cada especie cuyos parámetros varían en función de factores abióticos (p.e.:
temperatura) (Fig. 3) y bióticos (tipo de presa o huésped).
La respuesta funcional se realiza, fundamentalmente, mediante ensayos de laboratorio
(menos frecuentemente en condiciones de semi-campo o campo), realizados con individuos
aislados (hembras del parasitoide o diferentes estados de los depredadores) con las
repeticiones adecuadas y durante un periodo de tiempo concreto (normalmente 1 d). Nos
genera unos valores de la eficacia, en condiciones óptimas, del entomófago (Fig. 2 dcha.),
medido por la tasa de mortalidad (o tasa de muerte “per capita”) en función de la densidad de
la presa.
162
Fig. 2.: Diferentes tipos de respuesta funcional de entomófagos a la densidad de la

presas / huéspedes (izq.) y el resultante en tasa de muerte “per capita” (dcha.): (a) Tipo I o
respuesta lineal, (b) tipo II o respuesta en “c” y tipo III respuesta sigmoidea (Redibujado de
Berryman, 2004).
Los ajustes a los datos encontrados se realiza mediante regresión no lineal (o

también máxima verosimilitud) a diferentes tipos de ecuaciones en función del tipo de
respuesta, si se trata de una especie de depredador o de parasitoide; así como si existe
reposición de presas / huésped durante la realización del ensayo. No se incluyen dichas
ecuaciones para no hacer demasiado extenso este tema. Para mayor información sobre el
tema ver: Hassell (1978) y Cabello et al. (2007).
Fig. 3.: Respuestas funcionales, tipo III, de las hembras adultas de Chelonus oculator,
parasitoide de huevos-larvas, a dos temperaturas (20 y 30º C) y en condiciones de laboratorio
(60-80% de H. R. y 16:8 h de luz:oscuridad (Redibujado de García et al., 2008).
163
El cálculo de la respuesta funcional nos proporciona información importante sobre

el impacto de entomófagos en la especie plaga. Por una parte, nos permite establecer, en
un primer escalón, las dosis de suelta o liberación del enemigo natural mínima (en
condiciones óptimas) según la densidad de la plaga. Igualmente nos proporciona
información valiosa sobre las posibles técnicas de utilización; así se conoce que los
entomófagos que presentan una respuesta funcional tipo III son los más adecuados para
sueltas inoculativas, dentro del aumento, o para la introducción en lucha biológica
clásica. La flexibilidad de la tasa de ataque permite conferir una estabilidad al sistema
depredador-presa o parasitoide-huésped, de forma que el entomófago es capaz de
colonizar y permanecer en el cultivo (durante el ciclo del mismo, en el caso de aumento)
o en el área geográfica (a lo largo de los años, en el caso de introducción), dan
soluciones a largo plazo.
Por el contrario, normalmente los entomófagos que presentan respuesta funcional
tipo I, que presentan una tasa de ataque constante, no son adecuados para lo anterior; no
confieren estabilidad a los sistemas depredador-presa o parasitoide-huésped. Estos
entomófagos son más indicados para su utilización en control biológico por aumento,
mediante sueltas o liberaciones inundativas, dando soluciones a corto plazo.
Debido a que los efectos de entomófagos sobre las

poblaciones de las plagas son dependientes de la
densidad, las evaluaciones directas del impacto de
los mismos (porcentaje de parasitismo / tasa de
depredación) son estimas sesgadas. Ello se evita
evaluando la respuesta funcional del entomófago.
4. ESTIMACIÓN INDIRECTA DE EFICACIA DE ENTOMÓFAGOS

Debido a la problemática antes apuntada sobre las dificultades de la evaluación directa
de la eficacia de entomófagos, se ha descrito otros métodos de evaluación indirecta. No
obstante, hay que señalar que estos no sustituyen a los primeros completamente, ya que
muchos de los ensayos que hay que realizar para determinar los parámetros biológicos y
ecológicos de entomófagos exigen la realización de ensayos en los que se estima directamente
la eficacia de entomófagos. Por otra parte, los ensayos indirectos se deben realizar en
condiciones de semi-campo o campo; ello encarece y dificulta, como se comentó antes, la
realización de los ensayos de evaluación indirecta de eficacias.
a) Métodos a corto plazo
No se evalúa la acción directa de entomófagos: parasitoides (porcentaje de parasitismo)
o depredadores (tasa de depredación); en su lugar, se estima su actuación (y por tanto su
164
eficacia) por la reducción de la población del fitófago huésped/presa. Se utiliza para ensayos
de campo (o semi-campo) tanto con especies de depredadores o parasitoides; e igualmente si
los mismos son exóticos como autóctonos. Los ensayos pueden ser de tres tipos, como se
describen a continuación, por adición, exclusión (o substracción) e interferencia (más
información en: DeBach y Huffaker, 1971; DeBach et al., 1976; Luck et al., 1999; Driesche et
al., 2007; Lenteren, 2012; Macfadyen et al., 2014).
a.1. Adición: El método consiste en la introducción o adición del enemigo natural en
determinadas parcela de cultivo; a su vez, hay que dejar parcelas testigo (donde no se libera el
entomófago a evaluar); siendo necesario disponer algún sistema para que la interferencia entre
parcelas sea nulo, o el menor posible. El método se puede utilizar para evaluar diferentes
densidades de liberación del entomófago.
Presenta la ventaja de que se evalúa el impacto del entomófago en condiciones de
cultivos, es de fácil realización, si no existe movimiento del fitófago y del enemigo natural
(emigración-inmigración entre parcelas). Entre los inconvenientes está la interferencia con
enemigos naturales presentes (control natural existente); así como la complejidad de
separación de acción de varios enemigos naturales (como se verá posteriormente). Su
denominación “adición” proviene de la evalúa el impacto del entomófago, conjuntamente con
los presentes (control natural), en las poblaciones del fitófago plaga.
La eficacia del entomófago se evalúa (Tablas 1 y 2), con las condiciones antes
indicadas, respecto a las parcelas testigo, aplicando la ecuación de Abbot corregida, como se
indicó anteriormente.
Un ejemplo de diseño experimental de este método sería el representado en la Fig. 4.
Fig. 4.: Diseño experimental de bloques al azar para evaluar mediante el método de
adición de la eficacia de un entomófago.
En diseño experimental se considera un solo factor: entomófago a evaluar, a 4 niveles

(4 dosis de liberación del entomófago), además de los testigos, y 4 repeticiones por
tratamiento. Se realizará una evaluación del nivel de infestación de la especie plaga (la
165
infestación puede ser natural o artificial), en cada parcela antes de la liberación del
entomófago (T+0) y después de un periodo de tiempo (T+ i días)
Tabla 1. Ejemplo (teórico) de los resultados de la evaluación de un entomófago, por el

método de adición. En la tabla los valores medios de insectos por hoja en los distintos
tratamientos, muestreados antes de la liberación de entomófago (T+0) y a los 7 días (T+7).
Repeticiones No. de insectos plaga/hora (valores

Tratamiento (dosis de liberación)
(N) medios)
T+0 días T+7 días
Dosis 1 del entomófago 4 4,9 6,1
Testigo o control (no liberación del

4 5,3 10,3
entomófago)
Tabla 2. Ejemplo (teórico) de las eficacias encontradas según los datos de la Tabla 1.
% de Eficacia
Tratamiento (dosis de liberación)
(T+7 días)
Dosis 1 del entomófago 35,9
Testigo o control (no liberación del entomófago) -
Un problema que se plantea en el método de adición es la interferencia con el control

natural (otros entomófagos que de forma espontánea puedan estar presentes en las parcelas de
ensayo). Si alguno de los entomófagos naturales ha tenido mucha incidencia en el control de
la plaga, los valores obtenidos pueden ser corregidos; por el contrario, si se trata de una
especie depredadora, hasta la fecha no se dispone de correcciones de los valores encontrados.
Si durante el ensayo, se han presentado dos especies de parasitoides (A y B, la primera
p.e.: la liberada en el ensayo y la segunda correspondiente al control natural). En campo se
166
habrá realizado el muestreo correspondiente, cuyo material será evolucionado en laboratorio,

hasta obtener las mortalidades aparentes (di). Además en laboratorio hay que determinar la
competencia inter-específicas entre ambos enemigos naturales (c) (proporción de mortalidad
del huésped causada por el parasitoide A en presencia de ambos: A y B) (o se toma el valor de
0,5, en su defecto) y se puede obtener los valores siguientes:
𝒃𝒃 − �𝒃𝒃𝟐𝟐 − 𝟒𝟒 ∙ 𝒄𝒄 ∙ 𝒅𝒅𝑨𝑨
𝑻𝑻𝑻𝑻𝑻𝑻𝑨𝑨 =
𝟐𝟐 ∙ 𝒄𝒄
𝒅𝒅𝑩𝑩
𝑻𝑻𝑻𝑻𝑻𝑻𝑩𝑩 =
𝟏𝟏 − 𝒄𝒄 ∙ 𝑻𝑻𝑻𝑻𝑻𝑻𝑨𝑨
Con: b = c (dA + dB) +1 – dB
Siendo TMA = tasa marginal de ataque de la especie A y B, c = proporción de

mortalidad del huésped causada por la especie A en presencia de ambas (A y B).
Por ejemplo si dA = 60 % y dB = 20%, con c = 0.5, la TMAA = 0,71 (71,0%) y TMAB =
0,31 (31,0%), valores que difieren de los inicialmente obtenidos en campo.
a. 2. Exclusión (o substracción) (Fig. 1 c):

El problema de evaluación conjunta del entomófago con el control natural que se
presenta en el método de adición se obvia en el de exclusión (o substracción). El control
natural, con diferentes métodos como se verá posteriormente, se evita, ahí su nombre.
En los ensayos se libera el enemigo natural, igual que antes se puede utilizarse
diferentes densidades de sueltas; así como infestación natural o artificial por el fitófago plaga.
Además, los ensayos se pueden realizar en condiciones de semi-campo o campo. Existe
también la necesidad de disponer de testigos (no liberación del entomófago).
La principal ventaja de este método es que se obtiene una evaluación real del impacto
del entomófago sobre la población de la plaga. Por el contrario, presenta inconvenientes,
como es su mayor complejidad y la posible existencia de interferencia (como se verá a
continuación).
Para evitar la acción de otros entomófagos (depredadores y parasitoides) debidos al
control natural se utilizan dos metodologías de exclusión: (a) barreras físicas. Dichas barreras
pueden ser físicas, con el empleo de jaulones, distribuidos en el campo de ensayo, cuyas
mallas eviten la entrada de entomófagos espontáneos. Tiene el inconveniente de poder
presentarse efectos sobre las poblaciones del fitófago plaga, por la modificación del
microclima dentro del jaulón, respecto al exterior de la parcela de cultivo; eliminación de la
emigración del fitófago que afecté a su dinámica de población, etc. La otra forma de usar
barreras físicas, pero de coste más elevado, es la eliminación de los artrópodos de control
167
natural a mano. (b) Exclusión química. Las parcelas de los ensayos están rodeadas de bordes
del cultivo, tratados con insecticidas selectivos (no afecten al fitófago y/o entomófago a
evaluar).
El tratamiento de datos para lo obtención de la eficacia del entomófago sería de forma
similar al indicado en el método de adición, mediante la ecuación de Abbot corregida.
a.3. Interferencia:
Se utilizan una serie de parcelas con presencias de los entomófagos (puede ser varias
especies en evaluación, liberadas o presentes de forma natural), pero se interfiere en ellas,
aplicando un plaguicida tóxico para los mismos y relativamente inocuo para la especie plaga.
Dicha serie de parcelas son comparadas con parcelas no interferidas químicamente que
contienen los entomófagos. Los incrementos que puedan producirse en las poblaciones de la
plaga en las parcelas tratadas, actuando como testigos (o controles), son indicación de la
eficacia del conjunto de entomófagos presentes.
La validez de este diseño depende de tres condiciones: (1) el insecticida debe ser
suficientemente tóxico para los enemigos naturales claves de manera que sean eliminados en
su mayoría, (2) el insecticida debe causar muy poca toxicidad a la plaga, y (3) además, el
insecticida no debe cambiar la fecundidad de la plaga, directa o indirectamente, al inducir
cambios químicos en la planta huésped de la plaga.
Este método permite realizar estudios en áreas relativamente grandes, sin los
inconvenientes antes señalados en los métodos de exclusión (empleando jaulones). Además,
la dispersión de los adultos y otros estados de vida no está restringida, como puede ocurrir en
jaulones.
Existen variaciones a la metodología antes descrita como puede ser el empleo de
insecticidas selectivos (no tóxicos) para el entomófago a evaluar (p.e.: la especie liberada),
pero tóxicos para el resto de enemigos naturales.
Tres son los métodos, a corto plazo,

de evaluación del impacto de
entomófagos: adición, exclusión e
interferencia
168
b) Métodos a largo plazo

b.1. Tabla de vida
Las tablas de vida a “tiempo-específico” (o verticales), como se estudió en el tema
correspondiente, puede ser utilizadas en la evaluación de eficacia de entomófagos (ver:
Bellows y Driesche, 1999). Las mismas se calculan en parcelas con y sin presencia del
entomófago para evaluar el crecimiento de la población de la plaga en ambos casos y
determinar el impacto del entomófago. Además aplicando análisis de “factor principal”
(“factor-k” o de Morris) podemos establecer el factor principal de regulación de la población
de la plaga.
El inconveniente es que se trata de un método a largo plazo debido a que se necesitan
varias generaciones para obtener valores adecuados (varias generaciones de la especie plaga).
A corto plazo, el análisis mediante tablas de vida pueden aplicarse al control de calidad
de entomófagos producidos en biofábrica (p.e.: Portilla et al., 2014).
b.2. Modelos matemáticos

Los modelos matemáticos, aplicados a la ecología de poblaciones de entomófagos han
tenido un importante desarrollo en los últimos años; ello viene motivado por dos razones. La
primera, por su aplicación en la lucha biológica contra plagas, a la hora de evaluar las
potencialidades de los entomófagos como agentes de control (p.e.: Hawkins y Cornell, 2004);
la segunda, en estudios generales de Ecología, especialmente con especies de insectos
parasitoides, que permite trabajar con modelos de población relativamente simples (Hassell,
2000). Tanto los modelos depredador-presa como los parasitoide-huésped utilizar como base
para su elaboración la respuesta funcional y la estructura de edades (típica de los artrópodos
plagas) (Fig. 5).
169
Fig. 5. Diagrama de flujo en el modelo parasitoide-huésped (Chelonus oculator-

Spodoptera exigua) en cultivo de pimiento en invernadero (HE = huevos huéspedes, HSL =
larvas pequeñas [< L-III], HLL = larvas grandes [> L-III], HP = pupas del huésped, HA =
adultos del huésped, PE = huevos parasitoide, PLP = larvas+pupas parasitoide, PA = adultos
del parasitoide; Nth = número de cohorte; bij y dij coeficientes de transición para el huésped y
el parasitoide, respectivamente, según la matriz (Redibujado de Garay et al., 2014).
Son métodos a largo plazo ya que previamente se deben determinar las características
biológicas del desarrollo de la especie plaga y del entomófago (mediante ensayos de
laboratorio, semi-campo y/o campo); así como los de respuesta funcional. Por el contrario,
tiene la ventaja de permitir estudiar, por simulación, diferentes soluciones a los problemas del
control biológico, p.e.: dosis de liberación, momento de la liberación, etc.; sin requerir el
coste alto de los ensayos de campo (p.e: Cabello et al., 2011; Gallego et al., 2013).
A largo plazo, entre otros, se pueden aplicar

los métodos basados en las tablas de vida o
en modelos matemáticos.
5. EVALUACIÓN DE EFICACIAS EN CONTROL BIOLÓGICO POR

CONSERVACIÓN
Como se ha estudiado en el tema 8 de esta asignatura, la aplicación de las técnicas de
control biológico por “conservación” de entomófagos difiere de las que se emplean en
“introducción” o “aumento”. Los sistemas de evaluación de eficacias de entomófagos antes
revisados, en este tema, son de aplicación fundamentalmente a las dos últimas (introducción y
170
aumento). En el caso de conservación de entomófagos el tema lógicamente es más complejo.

Aunque, por una parte, se pueden emplear los métodos antes indicados; pero por la otra, es
necesario utilizar nuevas formas de evaluación de eficacias (o del impacto de entomófagos).
Para ello podemos utilizar la revisión actualizada, sobre el tema, de Macfadyen et al.
(2014), especialmente adaptado a la evaluación en condiciones de campo (Fig. 6, Tabla 2).
Fig. 6: Representación esquemática que ilustra el conjunto de cuestiones que deben ser
abordadas en cualquier sistema cultivo-plaga-entomófago en el caso de control biológico por
conservación. Las de la izquierda requieren una evaluación del impacto del entomófago para
poderlas responder (P1-P5), las de la derecha está relacionadas con el impacto de enemigos
naturales (P6-P8) o de la toma de decisiones en el manejo del cultivo (P9-P10) (Redibujado
de Macfadyen et al. (2014).
El primer paso, antes de la evaluación del entomófago en condiciones de campo, será la

necesidad de determinar el potencial de la especie de entomófago para el control de la
población de la especie plaga (Fig. 6, P1). Ello sería gran parte de lo analizado en los
apartados anteriores de este tema, relativo en los ensayos de laboratorio y semi-campo.
Posteriormente, en las evaluaciones de campo, sería necesario también comprobar si dicha(s)
especie(s) de entomófago están presentes en el cultivo (Fig. 6, P6). Además, según
Macfadyen et al. (2014), también deben ser contestadas otras preguntas con el objetivo de
incorporar el (los) entomófago(s) en la toma de decisiones en el manejo de la plaga (Fig. 6
P2-P5).
171
Tabla 3. Beneficios y retos asociados con la evaluación de los diferentes componentes

de la ecología y el impacto de las especies de entomófagos en control biológico por
conservación. Estos métodos se utilizan para responder a las cuestiones planteadas en la
figura 6 (Adaptado de Macfadyen et al., 2014).
Método de evaluación Beneficios Retos
Evaluación de la riqueza y Identificación de una especie es a Las técnicas de muestreo puede no

variedad de especies de menudo la primera etapa del manejo de detectar, de forma eficiente, todas las
enemigos naturales (P6) la misma especies implicadas
Las especies poco frecuentes requieren
muestreos más intensivos para su
detección
Puede dar alguna indicación de la Algunas especies pueden no estar
estabilidad de los “servicios de control implicadas en los “servicios de control de
de plagas”(1) plagas”(1)
Evaluación de la abundancia Puede dar algunas ideas de la magnitud Las especies que se encuentran en
de especies de enemigos del “servicio de control de plagas”(1) abundancia no siempre pueden ser
naturales (P6) importantes para los prestación de
“servicios de control de plagas”(1)
Ignora especies que tienen una baja Más individuos ≠ mayor nivel de control
abundancia (pero que pueden tener un de la plaga
alto impacto)
Todas las técnica de muestreo no dará
una estimación equivalente de la
abundancia de cada especie
Evaluación de la eficacia- Ilustra sobre el impacto combinado de la Dificultad de separar el impacto de
estudios de exclusión en comunidad de enemigos especies individualmente
jaulones (P2, P3, P4)
Evaluación de la eficacia- Indica el consumo máximo de presas y Condiciones de ambiente altamente
estudios de alimentación en la preferencia por las mismas artificiales. El entomófago no tiene que
laboratorio (P1, P2, P5) encontrar a su presa/huésped in un
hábitat complejo
Evaluación de la eficacia – Cuantifica la mortalidad directa en una Costos de desarrollo iniciales altos por las
mortalidad directa (p.e.: especie de plaga técnicas moleculares
análisis del contenido del Porcentajes de parasitismo fáciles de
intestino) (P1, P2, P7, P8) medir, pero difícil de interpretar
Nota (1) “Servicios de control de plagas” (en inglés: pest control service) es un concepto definido por Chaplin-Kramer (2010) y puede
considerarse en términos más generales, como la contribución de los enemigos naturales para amortiguar la presión de plagas en los cultivos.
El concepto está asociado con la Ingeniería Ecológica aplicada al control de plagas, al considerar flora adventicia, lindes, terrenos no
cultivados, etc. próximos a las parcelas de cultivo como reservorios de las especies plagas y su enemigos naturales.
Hay una percepción de que la evaluación de la eficacia es una labor más amplia que la
medida de la variación y abundancia de las especies de entomófagos. Así, hay beneficios y
retos asociados con cada de los estudios que permiten ampliar los conocimientos existentes;
ello a veces con técnicas muy simples pueden ser utilizadas para estimar la eficacia (Tabla 3).
Hay una variedad de formas en las cuales se puede evaluar la eficacia de entomófagos
en control biológico por conservación (Tabla 4). Entre ellas se incluyen la mortalidad directa
debida a entomófagos (porcentaje de parasitismo, tasa de depredación, respuesta funcional,
etc.), como se estudió anteriormente; así como la evaluación de dicha mortalidad en el tiempo
(muestreos en las parcelas de cultivo), reducción de la población de las plagas también en el
tiempo (sería en parte similar a las técnicas de evaluación indirecta antes vistas); pero hay que
172
incluir otras nuevas como el tiempo relativo de llegada de la plaga y los enemigos naturales a
las parcelas de cultivo. Dependiendo del agroecosistema y el hábitat asociado, en sentido
amplio, y problemas de plagas involucrados, algunas de estas medidas pueden proporcionar
más información útil a los agricultores para la toma de decisiones en el control biológico
mediante conservación.
Tabla 4. Diferentes formas en que pueden medir la eficacia de los enemigos naturales
(EN) en las especies de plagas en control biológico por conservación. Estos métodos se
pueden usar para tratar de resolver algunas de las preguntas planteadas en la Fig. 6 (Adaptado
de Macfadyen et al., 2014).
Tipo de medida del impacto Descripción Evaluación requerida
Respuesta funcional de la especie de Número y tipo de presa / huésped

Mortalidad potencial de la plaga (en entomófago según densidad de la plaga consumido / parasitado por el
laboratorio) (P1) Rango de presas/huéspedes en entomófago individualmente bajo
bioensayo de elección y no-elección condiciones controladas
Estimación de la tasa a la cual la presa
Tasa de depredación / porcentaje de
es consumida / huésped parasitado en
Mortalidad directa en la plaga (en parasitismo en campo (puede
campo por medición directa de la
campo) (P2, P3) requerir el uso de presa / huésped
mortalidad en la plaga debido a
centinela [o trampa])
entomófagos
Tasa de depredación o porcentaje de

Fiabilidad de mortalidad de la plaga
parasitismo evaluado en el tiempo /
a través del tiempo / espacio (P3)
espacio
Presas centinelas en jaulones , se

Reducción en el crecimiento de la
expone a los enemigos naturales,
población de la plaga a lo largo del
medida de supresión del control
tiempo (P3)
biológico
El momento al cual los entomófagos

y plagas llegan a la parcela de
Momento oportuno de llegada al
cultivo y como resultado se
campo de la plaga y entomófagos
presentan cambios en el crecimiento
de la población de la plaga
La abundancia relativa o riqueza de

especies de entomófagos en diferentes
(Referido al impacto) Muestreo de plagas y enemigos
tipos de cultivo o hábitats. Relación
Abundancia y diversidad de naturales en diferentes sitios y
entre la abundancia de entomófagos y la
entomófagos (P6) posterior identificación de especies
abundancia de plagas que proporciona
un control de las mismas
173
La evaluación del impacto de entomófagos en

control biológico por conservación de enemigos
naturales es la más complicada dada la
complejidad del sistema en el que se trabaja: no
sólo la propia parcela de cultivo sino también por
las interrelaciones con el entorno de la misma.
6. BIBLIOGRAFÍA
Bellows, T.S.; Driesche, R.G. van., 1999. Life table construction and analysis for evaluating
biological control agents. En: Bellows, T. S.; Fisher, T. W.; Caltagirone, L. E.;
Dahlsten, D. L.; Gordh, G.; Huffaker, B. C. (eds.). Handbook of biological control:
Principles and applications of biological control. Academic Press. San Diego, CA: 199-
223.
Berryman, A. A., 2004. The theoretical foundations of biological control. En: Hawkins, B.
A.; Cornell, H. V. (eds.). Theoretical approaches to biological control. Cambridge Univ.
Press. Cambridge, UK: 3-21.
Cabello, T.; Gámez, M.; Varga, Z., 2007. An improvement of the Holling type III
functional response in entomophagous species model. J. Biol. Systems, 15: 515-524.
Cabello, T.; Gámez, M.; Garay, J.; Varga, Z., 2011. Lucha biológica y modelos
matemáticos: cuándo y cómo hacer las sueltas de enemigos naturales. Vida Rural, 336:
24-29.
Cabello, T.; Gallego, J.R.; Fernández, F.J.; Gamez, M.; Vila, E.; Pino, M. del;
Hernandez-Suarez, E., 2012. biological control strategies for the south american
tomato moth Tuta absoluta (Lep.: Gelechiidae) on greenhouse tomatoes. J. Econ.
Entomol., 105: 1085-2096.
Carreño, R.; Andújar, A.; Cabello, T., 1995. Evaluación de la eficacia de pesticidas
agrícolas. Actas V Conf. Esp. Biom., Int. Biom. Soc. (Reg. Esp.). Valencia, ES: 139-
142.
Chaplin-Kramer, R. E., 2010. The landscape ecology of pest control services: Cabbage
aphid-syrphid trophic dynamics on California's Central Coast. UC Berkeley. Berkeley,
CA. [https://escholarship.org/uc/item/31x6s08m]
DeBach, P.; Huffaker, C. B., 1971. Experimental techniques for evaluation of effectiveness
of natural enemies. En: Huffaker, C. B. (ed.). Biological control. Plenum Press. NY:
113-140.
174
DeBach, P.; Huffaker, C. B.; MacPhee, A. W., 1976. Evaluation of natural enemies. En:
Huffaker, C.B.; Messenger, P. S. (eds.). Theory and practice of biological control.
Academic Press, New York: 255-288.
Driesche, B.G. van; Hoddle, M.S.; Centre, T.D., 2007. Control de plagas y malezas por
enemigos naturales. USDA-ARS. Washington: 751 pp.
Furlong, M. J., 2014. Knowing your enemies: Integrating molecular and ecological methods
to assess the impact of arthropod predators on crop pests. Insect Sci. 21(1). (Publ.
online).
Gallego, J. R.; López, I.; Gámez, M.; Cabello, T.; Varga, Z.; Garay, J., 2013. Simulation
model applied to biological pest control by entomophagous species in commercial
tomato greenhouses. Hung. Agric. Eng., 25: 67-70.
Garay, J.; Sebestyén, Z.; Varga, Z.; Gámez, M.; Torres, A.; Belda, J.E.; Cabello, T.,
2014. A new multistage dynamic model for biological control exemplified by the host-
parasitoid system Spodoptera exigua-Chelonus oculator. J. Pest Sci. (publ. online).
García, M.; Gámez, M.; Cabello, T., 2006. Estudio de respuesta funcional en sistemas
parasitoide-huésped: aplicación en lucha biológica contra plagas. Universidad de
Almería. Almería, ES: 152 pp.
García, M.; Gámez, M.; Cabello, T., 2008. Functional Response of Chelonus oculator
(Hym.: Braconidae) according to temperature, and its consequences to parasitism.
Community Ecol., 9: 42-48.
Gariepy, T. D.; Kuhlmann, U.; Gillott, C.; Erlandson, M., 2007. Parasitoids, predators and
PCR: the use of diagnostic molecular markers in biological control of Arthropods. J.
Appl. Entomol., 131: 225-240.
Hawkins, B. A.; Cornell, H. V., 2004. Theoretical approaches to biological control.
Cambridge Univ. Press. Cambridge, UK: 412 pp.
Hassell, M. P., 1978. The dynamics of arthropod predator-preysystems. Princenton Univ.
Press. Princeton, NJ: 237 pp.
Hassell, M. P., 2000. Host-parasitoid population dynamics. J. Anim. Ecol., 69: 543-566.
Holling, C. S:, 1959a. The components of predation as revealed by a study of small-mammal
predation of the European pine sawfly. Can. Entomol. 91: 293-320.
Holling, C. S., 1959b. Some characteristics of simple types of predation and parasitism. Can.
Entomol. 91: 385-398.
Lenteren, J. C. van (ed.). 2012. IOBC Internet book of biological control, version 6. IOBC:
182 pp. (publ. online).
Lenteren, J. C. van; Manzaroli, G., 1999. Evaluation and use of predators and parasitoids
for biological control of pests in greenhouses. En: Albajes, R.; Gullino, M. L.; Lenteren,
175
J. C. van; Elad, Y. (eds.). Integrated pest and disease management in greenhouse crops.
Kluwer Publishers. Dordrecht, NL: 183-201.
Luck, R. F.; Shepard, B. M.; Kenmore, P. E., 1988. Experimental methods for evaluating
arthropod natural enemies. Annu. Rev. Entomol. 33: 367-391.
Luck, R. F.; Shepard, B. M.; Kenmore, P. E., 1999. Evaluation of biological control with
experimental methods. En: Bellows, T. S.; Fisher, T. W.; Caltagirone, L. E.; Dahlsten,
D. L.; Gordh, G.; Huffaker, B. C. (eds.). Handbook of biological control: Principles and
applications of biological control. Academic Press. San Diego, CA: 225-242.
Macfadyen, S.; Davies, A. P.; Zalucki, M. P., 2014. Assessing the impact of arthropod
natural enemies on crop pests at the field scale. Insect Sci. 21(1). (Publ. online).
Mills, N.1997. Techniques to evaluate the efficacy of natural enemies. En:Dent, D. R.;
Walton, M. P. (eds.). Methods in ecological and agricultural entomology. CAB Int.
Portilla, M.; Morales-Ramos, J. A.; Rojas, M. G.; Blanco, C. A., 2014. Life tables as tools
of evaluation and quality control for arthropod mass production. En: Morales-Ramos, J.
A.; Rojas M. G.; Shapiro-Ilan, D. I. (eds.). Mass production of beneficial organisms
invertebrates and entomopathogens. Academic Press. Amsterdam, NL: 241-275.
Russell, D. A., 1987. A simple method for improving estimates of percentage parasitism by
insect parasitoid from field sampling of hosts. New Zel. Entomol, 10: 38-40.
Solomon, M. E., 1949. The natural control of animal population. J. Anim. Ecol., 18:1-35.
Tellez, M.M.; Tapia, G.; Gamez, M.; Cabello, T.; Emden, H. F. van, 2009. Predation of
Bradysia sp. (Dip.: Sciaridae), Liriomyza trifolii (Dip.: Agromyzidae) and Bemisia
tabaci (Hom.: Aleyrodidae) by Coenosia attenuata (Dip.: Muscidae) in greenhouse
crops. Eur. J. Entomol., 106: 199-204.
Varley, G. C.; Gradwell, G. R., 1971. The use of models and life tables in assessing the role
of natural enemies. En: Huffaker, C. B. (ed.). Biological control. Plenum Press. NY: 91-
112.
Zalucki, M. P.; Furlong, M. J.; Schellhorn, N. A.; Macfadyen, S.; Davies, A. P., 2014.
Assessing the impact of natural enemies in agroecosystems: toward “real” IPM or in
quest of the Holy Grail? Insect Sci. 21(1). (Publ. online).

- Fotografias de Fig. 1 (texto, pág.: 6; presentación, diap.: 7) y demás fotografías de la presentación: Tomás Cabello.
- Fig. 2 (texto, pág.: 11): Redibujado de Berryman (2004).
- Fig. 3 (texto, pág.: 12; presentación diap.: 11): Redibujado de García et al. (2008).
- Fig. 5 (texto, pág.: 18): Redibujado de Garay et al. (2014).
- Figs. de tabla 4 (texto, pág. 21): Redibujado de Macfadyen et al. (2014).
- Resto: Tomás Cabello.
176
TEMA 11
PRODUCCIÓN DE ENTOMOPATÓGENOS Y
EVALUACIÓN DE EFICACIA
178
1. INTRODUCCIÓN
En el presente tema se va a completar el tema 5 anterior de “entomopatógenos y sus
características”, estudiando la producción de los mismos, como se formulan para poder ser
aplicados en condiciones comerciales, así como se realizan dichas aplicaciones. Igualmente se
estudiará las diferencias que presentan la producción y formulación de los diferentes grupos
de entomopatógenos disponibles comercialmente (virus, bacterias, hongos y nematodos). El
tema se completa con las técnicas de evaluación de eficacia de entomopatógenos, éstas se
pueden aplicar en varios de los escalones anteriores, incluida la puesta a punto de la
utilización del entomopatógenos, control de calidad de la producción y a nivel de la
aplicación en campo.
2. PRODUCCIÓN DE ENTOMOPATÓGENOS
a) Introducción
En la Tabla 1 se recogen los pasos necesarios en el proceso de desarrollo y posterior
comercialización de una agente de control microbiológico o entomopatógeno. Hoy día, el
factor clave para la comercialización de estos agentes estriba en los costes de producción en
masa, como se presenta en la Tabla 2. En el caso de bacterias, hongos y nematodos la
producción se realiza “in vitro”, pero en virus se sigue llevando a cabo “in vivo”. Sin
embargo, por países y por agente entomopatógenos, pueden coexistir ambos sistemas de
producción.
Tabla 1. Pasos en el desarrollo del proceso productivo y del desarrollo del producto para
un agente de control microbiano (Ravensberg, 2011).
Proceso de producción Desarrollo del producto
▪ Método de producción y equipamiento ▪ Formulación

▪ Método obtención y purificación del patógeno y
▪ Dosis de aplicación
equipamiento
▪ Desarrollo del medio ▪ Método de aplicación y sistema de distribución
▪ Calidad del inoculo ▪ Envasado
▪ Control de los parámetros del proceso ▪ Especificaciones del producto
▪ Control del proceso de calidad ▪ Control de calidad del producto
▪ Costes de producción ▪ Precio de comercialización del producto
179
Tabla 2. Facilidad, desde un punto de vista económico, de los métodos de producción en

masa de entomopatógenos (Ravensberg, 2011).
In vitro
Método de producción In vivo
FFS(1) FFL(2)
Virus +++ - - (3)
Bacterias +/- + +++
Hongos + ++ +++
Nematodos ++ ++ +++
(1)FSS = biorreactores o fermentadores en fase sólida.
(2)FFL = biorreactores o fermentadores en fase líquida.
- : No es posible; (3) cultivo de tejido de insectos.
+/- : Posible, en algunos casos es el único método.
+ : Posible, pero no es, o es poco, rentable económicamente.
++ : Método rentable económicamente.
+++ : El método más rentable económicamente.
Fig. 1.: División del mercado de pesticidas microbianos (o biopesticidas) en Europa (A)
y en Holanda (B) (Redibujado de Ravensberg, 2011).
La producción de entomopatógenos para su

aplicación a nivel comercial de bacterias, hongos y
nematodos se realiza “in vitro” de forma
económicamente rentable en fermentadores o
biorreactores en fase líquida; por el contrario la
producción de virus se lleva a cabo “in vivo”
180
b) Virus
La producción de virus entomopatógenos se restringe, en la actualidad, a las especies de
la familia Baculoviridae. Dichas especies representa un importante factor de control natural de
especies plagas; sin embargo su aplicación comercial se ve restringida debido no se ha
desarrollado tecnológicamente una producción “in vitro” a bajos costes Reid et al. (2014).
La producción de baculovirus (y sus recombinantes) es posible, en la actualidad en
cultivos de tejidos de insectos (Fig. 2). Pero no se utiliza para la producción de virus
entomopatógenos. Ello viene motivado principalmente por la pérdida de “patogenicidad” (o
reducida patogenicidad) de la producción “in vitro” respecto a la realizada “in vivo”; a lo que
se une la especificidad de las especies de baculovirus. Así, en la actualidad la producción se
lleva a cabo de esta segunda forma; las empresas productoras tienen como objetivo la
optimización de la producción “in vivo” con el abaratamiento de la producción (cría del
huésped). Para la cría del huésped sería de aplicación lo comentado en el tema 9 (“cría de
entomófagos, control de calidad”) referido a las especies fitófagas (Fig. 3 A y B).
Fig. 2.: Propuesta para la producción en masa del virus de la poliedrosis nuclear de
Helicoverpa armigera (HearNPV) “in vitro” en células del insecto (Redibujado de Reid et al.,
2014).
En la actualidad la producción de baculovirus “in vivo” se realiza para el control de las

plagas de Noctuidos de la subfamilia Heliothinae (Heliothis virescens y Helicoverpa zea en
EE. UU.; Helicoverpa armigera en China, India y Australia); y otras especies de lepidópteros
como: Anitcarsia gemmatalis en Brasil y Argentina; Cydia pomonella en Europa, Argentina,
Canadá, EE. UU. y Nueva Zelanda); así como varias especies del género Spodoptera (S. litura
en China, India; S. exigua en China, Europa, and EE. UU.) (Reid et al., 2014) y S. littoralis en
181
Europa. En España se produce un preparado a base del virus de la poliedrosis nuclear de S.

exigua que está autorizado para el control de S. exigua en cultivos de pimiento en
invernaderos.
Fig. 3.: Cría “in vivo” de baculovirus: (A) bandeja de cría con larvas infestadas; (B)
Stock de bandejas de cría con larvas infestadas (Reid et al., 2014).
Los baculovirus se producen “in vivo”, normalmente

sobre su huésped natural, por la especificidad de
huésped, lo que origina unos costes importantes de
producción; además dificulta una estandarización
adecuada de los formulados.
c) Bacterias
Hoy día, el ejemplo más importante de utilización de la lucha biológica, a nivel
mundial, es la utilización de Bacillus thuringiensis por la superficie total en la que se emplea.
En la primera década de los años 1900, se descubrieron las bacterias entomopatógenas,
primero B. thuringiensis en 1911, seguido poco después por B. popilliae. Sin embargo, no es
hasta los años 1960-70 cuando se presentan importantes desarrollos industriales para su
producción. Así importantes compañías de agroquímicos (p.e.: Sandoz y Solvay) comenzaron
dicha producción y se comercializó el primer biopesticida en EE. UU. y Europa a principios
de los años 1960 (Ravensberg, 2011).
182
La producción se ha centrado en cuatro especies: B. thuringiensis, B. sphaericus, B.

popilliae y Serratia entomophila. Además, la mayoría de los productos comerciales se han
desarrollado a partir de serotipos (caracterizados por la composición de las endotoxinas) de
varias subespecies de B. thuringiensis que se han aislado con actividad sobre larvas de
lepidóptero (B.t. kurstaki, B.t. aizawai), larvas de mosquitos (B.t. israelensis y la especie B.
sphaericus) y larvas de coleópteros (B.t. tenebrionis) (Ravensberg, 2011; Couch et al., 2014).
Fig. 4.: Sistemas de producción de B. thuringiensis en fermentadores en fase líquida (F0

= flujo de entrada del medio, F1 = flujo de salida del sustrato, X0 = biomasa de entrada, X1 =
biomasa de salida, S0 = concentración del sustrato de entrada, S1 = concentración del sustrato
de salida) (Redibujado de González et al., 2001).
La producción de B. thuringiensis se realiza en biorreactores o fermentadores mediante

cultivo en fase líquida, principalmente; aunque la producción en cultivo en fase semi-solida se
realiza en algunos países, a pequeña escala (Ravensberg, 2011; Couch et al., 2014). En la Fig.
4 se representa diferentes tipos de cultivos en fermentadores en fase líquida.
183
Fig. 5.: Proceso cinético en la fermentación de B. thuringiensis, en producción

comercial; zona I = fase de crecimiento, zona II = fase de crecimiento exponencial y zona III
= fase de esporulación y lisis (Redibujado de González et al., 2001).
Los medios de cultivo líquido están constituidos, según El-Bandary (2006) por los
siguientes grupos de constituyentes y condiciones:
1. Fuentes de carbono: azúcares (usualmente glucosa, fructosa, maltosa, ribosa, melaza,
almidón, dextrinas, harina de trigo y polisacáridos), durante la fermentación se da la
producción de ácidos
2. Fuentes de nitrógeno: la mayoría de los biotipos de B. thuringiensis son incapaces de
utilizar el nitrógeno inorgánico como fuente de nitrógeno. Por ello, se debe añadir
aminoácidos (principalmente glutamato, aspartato, valina, leucina, serina o treonina).
3. Ion potasio: este ión es esencial para la producción de la toxina por parte de la
bacteria de B. thuringiensis.
4. Iones metálicos: Ca+2, Mg+2, Mn+2, Zn+2, Cu+2 e Fe+2 son esenciales para la
producción de las esporas y endotoxinas.
5. pH: el crecimiento de la bacteria se produce a pH de 5,5 a 8,5.
6. Temperatura: El óptimo de temperatura para el crecimiento y esporulación de la
bacteria se encuentra entre 25 y 30º C.
7. Aireación: Ésta es importante en la fermentación de B. thuringiensis.
En la Fig. 5 se representa el proceso cinético en la fermentación de B. thuringiensis, en
producción comercial.
184
Bacillus thuringiensis ha tenido un muy

importante desarrollo de su producción en
masa mediante fermentadores o biorreactores
en fase líquida fundamentalmente.
Permitiendo la obtención de unos ingredientes
activos con un gran nivel de estandarización.
d) Hongos
El potencial de hongos en el control de insectos data de los trabajos de Augostino Bassi,
en 1835, que demostró que un hongo originaba una enfermedad transmisible en el gusano de
seda; posteriormente, en los años 1870, Metschnikoff observó una alta proporción de
Metarhizium parasitando al curculiónido Cleonus punctiventris y propuso el control de
insectos con conidias producidas de forma artificial (Jaronski, 2014).
En la actualidad de producen preparados comerciales a partir de varias especies de
hongos entomopatógenos (Tabla 3).
Tabla 3. Productos mico-insecticidas disponibles comercialmente en 2007 (Jaronski,

2014).
Núm. de
Especie de hongo entomopatógeno Porcentaje
productos
Beauveria bassiana 45 37,2 %
B. brongniartii 5 4,1 %
Metarhizium anisopliae 44 36,4 %
M. acridum 3 2,5 %
Isaria fumosorosea 7 5,8 %
I. farinosa 1 0,8 %
Lecanicillum longisporium 2 1,7 %
Lecanicillum muscarium 3 2,5 %
Lecanicillum sp. 10 8,3 %
Hirsutella thompsonii 1 0,8 %
Total 121 100
185
En los requerimientos nutricionales los hongos fitopatógenos requieren oxígeno, agua,

fuente de carbono orgánico y energía. La fuente de carbono es usualmente dextrosa, pero
puede ser reemplazada por polisacáridos (p.e.: almidón) o lípidos. El nitrógeno puede ser
suministrado en forma de nitrato, amonio o componentes orgánicos como aminoácidos o
proteínas. Otros macro-elementos esenciales son fosforo (o fosfatos), potasio, magnesio y
azufre, este último suministrado como azufre inorgánico (sulfato) u orgánico (cisteína o
metionina). Entre los micro-elementos esenciales se incluye calcio, cobre, hierro, manganeso,
molibdeno, zinc y complejo vitamínico (grupo B, especialmente biotina y tiamina) (Samson et
al., 1988).
Fig. 6.: Proceso cinético en la fermentación de hongos entomopatógenos, en medio

discontinuo, representando las seis fases de la curva de crecimiento (g = tiempo de
generación) (Redibujado de Samson et al., 1988).
Fig. 7.: Distintos tipos de fermentadores o biorreactores en fase líquida (A, B, C, D y G)

y en fase sólida (E y F) empleados en la producción en masa de hongos entomopatógenos
(Redibujado de Samson et al., 1988).
186
Fig. 8.: Beauveria bassiana: (A) sustrato sólido con una buena esporulación del hongo;
(B) cosecha comercial de conidias del hongo (Jaronski, 2014).
El crecimiento cinético, como se representa en la Fig. 6 para cultivo discontinuo, es en

parte similar al anteriormente indicado para bacterias, al tratarse de un crecimiento logístico,
aunque difiere en las fases de crecimiento del hongo.
En el proceso productivo se pueden utilizar fermentadores o biorreactores en fase
líquida (Fig. 7 A, B, C, D y G) o en fase sólida (Fig. 7 E y F; Fig. 8)
e) Nematodos
Los nematodos entomopatógenos (EPN por sus siglas en inglés) son agentes de control
microbiano (aunque, por su tamaño, son visibles a simple vista) que van adquiriendo un
mayor papel en los programas de control biológico y/o integrada. Tienen una amplia
distribución, a nivel mundial; además, de los géneros más utilizados, se conocen más de 61
especie del género Steinernema y más de 14 del género Heterorhabditis (Atwa, 2014). Que
son los grupos más primitivos de los que son parásitos de insectos y denominados a veces
como “comedores de bacterias”. Ello debido a que la infección por el nematodo es causada
por una simbionte bacteria (Xenorhabdus spp. para especies de Steinernema y Photorabdus
spp. para las de Heterorhabditis) que los juveniles infectivos (JIs) llevan en su intestino y
liberan en la hemolinfa del insecto (Glazer y Lewis, 2000).
Los nematodos pueden ser criados “in vivo” o “in vitro”, en este último caso en medio
sólido y líquido, el sistema en fermentadores o biorreactores en fase líquida el que es más
rentable económicamente (Tabla 2); aunque otros aspectos pueden ser tenidos en cuenta en
dicha producción (Tabla 4).
187
Fig. 9.: Sistema de obtención de nematodos entomopatógenos (juveniles infectivos, JI),

en cría “in vivo”, mediante el sistema de “trampa en blanco”. El volumen alrededor de la
placa Petri más pequeña está llena de agua por debajo del borde; los nematodos emergidos
pasan sobre el borde de la placa más pequeña (al emerger del cuerpo del huésped)
abandonándola y pasando al agua (“trampa de agua”) de la placa mayor (Shapiro-Ilan et al.,
2014).
La producción “in vivo” consiste en la inoculación, recolección (vía trampa de agua)

(Fig. 9), la concentración y, si es necesario la descontaminación. La inoculación es llevada a
cabo con los JIs que son aplicados en placas o bandejas que contienen los insectos huéspedes
y otro material que permita la infección por los mismos (p.e: papel, suelo, gasa o yeso de
París. Aproximadamente, a los 2-5 días desde inoculación, los insectos infectados son
transferidos a trampas blancas (o de agua). Es importante no permitir que la infección
progrese mucho antes de la transferencia, sino los cadáveres de los insectos se rompen e
incrementa los problemas de reproducción del nematodo (Shapiro-Ilan et al., 2014). La cría
“in vivo”, implica como ocurre en otros casos de patógenos, a la vez, la cría del insectos
huésped.
La eficiencia de la producción “in vivo” está relacionada con los costes de producción:
coste de la cría de insectos huésped y la mano de obra empleada en el proceso de cría de los
nematodos. Además la eficiencia se ve afectada por la especie de nematodo e insecto,
parámetros de inoculación y condiciones ambientales (Shapiro-Ilan et al., 2014).
A su vez, los primeros intentos de cría “in vitro” de nematodos fueron llevadas a cabo
en medio solido, axénico, pero no se obtuvieron resultados; sin embargo, más tarde, cuando
las bacterias simbióticas de los nematodos entomopatógenos fueron descritas y se estudió su
importancia en la reproducción de los mismos, se produjo un importante avance en la puesta a
punto de la cría “in vitro”. Hoy día, dicha cría se realiza introduciendo los nematodos en un
cultivo puro de su bacteria simbiótica y un medio nutritivo (Shapiro-Ilan et al., 2014).
188
Tabla 4. Comparación de los diferentes sistemas de producción de nematodos

entomopatógenos (Shapiro-Ilan et al., 2014).
Sistema de producción
Aspecto
In vitro In vitro
In vivo
Sólido Líquido
Desembolso de capital Bajo Intermedio Alto
Requieren conocimientos Normal Intermedio Extensivo
Facilidad de obtener calidad Fácil Difícil Difícil
Costes de trabajo Altos Intermedios Bajos
Economía de escala Baja Intermedia Alta

Facilidad de adaptación a
Fácil Difícil Difícil
nuevas especies de nematodos
Aunque ha habido un importante desarrollo

de la producción “in vitro” de nematodos
entomopatógenos, los costes de producción
son aún elevados, lo que ha dificultado un
uso más extensivo de los mismos.
3. FORMULACIÓN Y APLICACIÓN DE ENTOMOPATÓGENOS

a) Introducción
Una ventaja grande de los agentes entomopatógenos, entre otros (p.e.: producción “in
vitro”), respecto a los entomófagos que no lo permiten, es su formulación o preparación
comercial que presenta una mejor conservación y a más largo tiempo y una mejor forma de
aplicación práctica en condiciones de campo. Ello ha hecho que la utilización de
entomopatógenos, en lucha biológica, sea más extensiva que la utilización de entomófagos.
189
Fig. 10: Esferas de influencia que representan las consideraciones sobre la formulación
en el desarrollo de insecticidas microbiológicos, restringidos (solapamientos) por varios
factores relativos al tipo de agente y forma de supervivencia, proceso de fabricación y de
aplicación (Redibujado de Behle y Birthisel, 2014).
En la Fig. 10 se recoge los tres grupos de consideraciones respecto a la formulación de

insecticidas microbianos: el tipo de agente y su forma de supervivencia, la forma de obtención
del mismo en el proceso productivo y, finalmente, el objetivo y condiciones de las
aplicaciones en condiciones de campo.
La formulación de los entomopatógenos, a

diferencia de los entomófagos, ha permitido una
mayor facilidad de uso y extensión de la superficie
sobre las que se aplican.
b) Organismos con modo de acción oral

Desde un punto de vista de la formulación, los virus y bacterias infestan a los insectos
vía oral después de haber contaminado el alimento que ellos ingieren, lo que es importante
para la formulación y aplicación de estos agentes de control microbiológico.
En el caso de B. thuringiensis ha habido un mayor desarrollo, tanto en la preparación de
los ingredientes activos, como en su formulación, que otros agentes microbiológicos. En
relación a los ingredientes activos se han producido un desarrollo de los mismos en tres
etapas: Una primera generación, en los que el ingrediente activo era mezcla de espora y
endotoxinas de un serovar (resultados del proceso de fermentación), es lo más frecuente ya
190
que el 98% de los productos registrados, en la actualidad pertenecen a este grupo. Una
segunda generación que está constituido por formulados a base de mezcla de esporas y
endotoxinas de un serovar que se modificó genéticamente, introduciendo genes de otros
serovares. Finalmente, una tercera generación, con ingredientes activos que solo contienen las
endotoxinas de B. thuringiensis, producidas por otras bacterias recombinantes (Cerón, 2001).
Las formulaciones que se presenta de B. thuringiensis son muy variadas: líquidas para
pulverización normal, BV y UBV; formulaciones sólidas: gránulos y micro-encapsulados. Los
coadyuvantes son comunes a la formulación de pesticidas químicos de síntesis, incluyéndose
fago-estimulantes, protectores de la radiación UV, etc. (Burges y Jones, 1998; Behle y
Birthisel, 2014).
También para los preparados comerciales a base de baculovirus, aunque en menos
extensión que B. thuringiensis, hay formulaciones sólidas y líquidas. En las mismas parte de
las sustancias inertes y coadyuvantes son comunes a la formulación de insecticidas que actúan
vía oral; pero también se incluyen protectores de la radicación UV y potenciadores como
enzimas, ácido bórico, azadiractina, etc. (Burges y Jones, 1998; Williams y Cisneros, 2001).
Debido a su forma de acción, vía oral, los virus y

bacterias entomopatógenas se formulan en preparados
que originen un buen recubrimiento del vegetal donde se
alimentan los insectos por ellos controlados.
c) Organismos con modo de acción por contacto

Uno de los mayores retos para el éxito de los preparados a base de hongo
entomopatógenos en campo ha sido el desarrollo de formulaciones adecuadas. En la
actualidad estos agentes de control se presentan formulados en suspensiones líquidas o
sólidas. Las formulaciones líquidas lo son en agua o en aceite. En este caso se han empleado
aceites derivados del petróleo o vegetales como portadores de las conidias y son
fundamentales para las preparaciones para aplicaciones BV y UBV. También existen
preparados comerciales que incluyen polvos mojables, polvos para espolvoreo, gránulos y
cebos (Burges, 1998; Vega y Kaya, 2012).
Los hongos entomopatógenos se formulan en diversos

preparados comerciales en los cuales el objetivo es
que las esporas, o otras formas de propagación de los
mismos, alcancen a los artrópodos plagas, al actuar
fundamentalmente por contacto.
191
d) Organismos con poder de búsqueda

Los primeros intentos de formulación nematodos entomopatógenos se iniciaron más
recientemente que otros agentes microbianos de control de plagas, en concreto en 1979. La
forma más eficiente es la utilización de los juveniles infectivos en una matriz que evite la
desecación; sin embargo, en la actualidad la desecación de los nematodos (reduciendo el
consumo de energía) es la forma más efectiva (Georgis y Kaya, 1998). En la Tabla 5 se
recoge la evolución de las distintas formulaciones empleadas en grupo de entomopatógenos.
Tabla 5. Evolución de las formulaciones en nematodos entomopatógenos (Georgis y

Kaya, 1998).
Consumo de
Status del O2/106 Vida
Periodo Formulación
nematodo nematodos (meses)
/día
En sustrato húmedo como
vermiculita, poliéster-
1878-1984 Activo 3,2 ml 0,5-1,1
poliuretano, esponjas, turba o
virutas de cedro
1985 En carbón activo absorbente Baja movilidad 1,2
En gel húmedo, materiales tales
1987-1990 como alginato, xanteno o Inmovilizado 0,67 ml 2,6
poliacrilamida
Colocados entre dos capas de Parcialmente
1988 0.38 ml 2,2
arcillas absorbentes disecado
Encapsulado, 10-20 mm de
diámetro, con material
Parcialmente
1993 dispersable en agua, consistente 0.21 ml 5,1
disecado
en sílice, arcillas, compuestos de
celulosa, ligninas y almidones
A la dificultad de unos mayores costes de

producción, los nematodos entomopatógenos
presentan unos requisitos de formulación más
complicados y exigentes que el resto de agentes
microbianos.
192
4. EVALUACIÓN DE EFICACIA: BIOENSAYOS

a) Introducción
Los bioensayos para evaluación de eficacia de entomopatógenos, en parte, comparten
características y forma de realización con los ensayos de eficacia de plaguicidas químicos de
síntesis. Especialmente en lo referente a las evaluaciones en condiciones de campo o con
determinadas sustancias tóxicas (p.e: endotoxinas de B. thuringiensis). Como dichos ensayos
con plaguicidas se estudió en el tema correspondiente (“Ensayos con plaguicidas: Diseño,
evaluación y análisis de resultados”) nos vamos a restringir en este apartado de este tema a
revisar los bioensayos con entompatógenos en condiciones de laboratorio, fundamentalmente,
donde más diferencias se presentan con los anteriores.
Para los lectores que interesados en profundizar sobre el tema de bioensayos con
entomopatógenos en condiciones de campo pueden consultar la obra de Lacey y Kaya (2007).
b) Bioensayos con virus
De acuerdo a Jones (2000) los bioensayos con virus entomopatógenos los podemos
considerar divididos en los siguientes apartados:
● Titulación (o cuantificación de la dosis) del virus:
○ Métodos directo visual:
▪ Hemocitómetro (Fig. 11)
▪ Películas secas
▪ Técnica de impresión en película
○ Métodos indirectos:
▪ Ensayo de proteínas.
▪ Test ELISA
● Bioensayos de laboratorio:
○ Ensayos de dosificación masiva:
▪ Dosificación en superficie (Fig. 12 A)
▪ Incorporación en la dieta (requiere la eliminación de conservantes y
antibióticos en la misma y regulación de temperatura en su elaboración)
▪ Ensayo de gotas (Fig. 12 B)
▪ Inmersión de huevos
○ Ensayos de dosificación individual:
▪ Ensayo en taco de dieta o discos de hoja
▪ Inyección en hemolinfa
▪ Otros métodos
193
● Bioensayos de invernadero o campo
Fig. 11: Hemocitómetro de Neubauer (Tiefe; 0,100 mm) empleado para titulación visual
de baculovirus.
Fig. 12: Bioensayo de laboratorio con baculovirus (ensayos de dosificación masiva):

(A) dosificación en superficie y (B) ensayo de gotas.
La primera parte hace referencia a la valoración de la riqueza en cuerpos de inclusión

(titulación) de un preparado a base baculovirus. La segunda parte hace referencia a las
diferentes metodologías para evaluar la eficacia de baculovirus mediante bioensayos. Estos se
dividen en dos grupos según se lleven a cabo con insectos no aislados (ensayos de
dosificación masiva), o insectos aislados individualmente (Ensayos de dosificación
individual)
c) Bioensayos con bacterias
Si nos referimos a ensayos con bacteria entomopatógenas, únicamente, Navon (2000)
considera que los bioensayos pueden ser de los siguientes tipos:
● Bioensayos de laboratorio:
194
○ Ensayos en dieta artificial

○ Ensayos en alimento natural:
▪ Bioensayos de hoja (Fig. 13 A)
▪ Bioensayos en planta en maceta (Fig. 13 B)
● Bioensayos de campo (Fig. 14)
A su vez, los bioensayos de laboratorio pueden ser de respuesta-dosis, los más
frecuentes que relacionan la mortalidad con la dosis de la bacteria entomopatógena mediante
las curvas correspondientes, y de respuesta-tiempo, en los que se estudia el tiempo de
respuesta (ello se realiza con larvas de segundo o tercer estadio).
Fig. 13: Bioensayo con bacterias entomopatógenas en laboratorio con alimento natural:
(A) en hojas y (B) en planta.
Fig. 14: Bioensayo de campo con Bacillus thuringiensis en algodonero (Navon, 2000).
195
Los bioensayos con virus y bacterias

entomopatógenas presentan un alto
grado de unificación y estandarización
de las metodologías a utilizar.
d) Bioensayos con hongos

A diferencia de lo comentado anteriormente para virus y bacterias, donde existen unos
estándares para la realización de los bioensayos, esto no ocurre en el caso de hongo
entomopatógenos.
Hay una variedad muy amplia en la tipología de los ensayos en función de la especie de
hongo y de la especie de huésped (Butt y Goettel, 2000). Por otra parte, estos autores
consideran que los mismos tienen cinco objetivos importantes como son: (1) determinación de
la virulencia, (2) comparación de virulencia entre diferentes aislados del hongo, (3)
determinación del rango de huéspedes, (4) determinación del potencial epizoótico y (5)
estudios de los efectos de factores bióticos y abióticos como por ejemplo edad del huésped,
planta huésped, temperatura, humedad y formulación.
Debidos a las características de los hongos entomopatógenos, por su acción
fundamental por contacto, así por la dependencia de las condiciones ambientales; dos
aspectos importantes de los bioensayos con ellos son: inoculación y las condiciones de post-
inoculación. La inoculación se utilizan métodos directos como espolvoreo, inmersión o
pulverización; así como indirectos como el uso de cebos. A su vez, para el tema de las
condiciones post-inoculación es muy frecuente la utilización de cámaras de bioensayo (Fig.
15 A y B) (Butt y Goettel, 2000).
196
Fig. 15: Bioensayo de laboratorio con hongos entomopatógenos: (A) ensayo en cámara
con hoja alimentada con agua, (B) ensayo en cámara ventilada (Butt y Goettel, 2000).
Los bioensayos con hongos entomopatógenos no

están unificados y estandarizados, de forma que en
cada especie de hongo o especie plaga se suele
aplicar una metodología específica. Además,
dichos ensayos presentan problemas al ser muy
dependientes de las condiciones de los ensayos.
e) Bioensayos con nematodos

De acuerdo a Glazer y Lewis (2000) en los bioensayos con nematodos
entomopatógenos es necesario realizar una preparación de los juveniles infectivos (JI) a
evaluar: (1) limpieza de los JIs, debido a los diferentes orígenes de los mismos (cultivo “in
197
vivo” o “in vitro”, diferentes formas de formulación, etc.), ello puede realizarse por varios
métodos físicos, lavado en agua, cribado, decantación, etc. Posteriormente es necesario el
ajuste de la concentración de JIs.
Los bioensayos con nematodos entomopatógenos más frecuentes (Glazer y Lewis,
2000) son:
● Ensayos de penetración (Fig. 16).
● Ensayos de tiempo de exposición.
● Ensayos uno-a-uno.
● Ensayos en columna de arena.
En dichos ensayos se utilizan como huésped una especie estándar (la polilla de la cera,
Galleria mellonella).
Fig. 16: Bioensayo de laboratorio con nematodos entomopatógenos (ensayo de

penetración) en ninfas de mosca blanca (Bemisia tabaci).
Por las características de los nematodos

entomopatógenos (juveniles infectivos, simbiosis
con bacterias) la metodología de los bioensayos
con los mismo presentan una forma de realización
y unas características específicas.
f) Análisis estadístico de bioensayos con entomopatógenos

Para un tratamiento estadístico de los resultados obtenidos en los distintos bioensayos
con entomopatógenos revisados se recomiendan los trabajos de Marcus y Eaves (2000) y de
Campbell y Wraight (2007).
198
5. BIBLIOGRAFÍA
Atwa, A. A., 2014. Entomopathogenic nematodes as biopesticides. En: Sahayaraj, K. (ed.).
Basic and applied aspects of biopesticides. Springer. Nueva Delhi, IN: 69-98.
Bailey, A.; Chandler, D.; Grant, W. P.; Greaves, J.; Prince, G.; Tatchell, M., 2010.
Biopesticides: Pest management and regulation. CAB Int. Wallingford, UK: 236 pp.
Behle, R.; Birthisel, T., 2014. Formulations of entomopathogens as bioinsecticides. En:
Morales-Ramos, J. A.; Rojas M. G.; Shapiro-Ilan, D. I. (eds.). Mass production of
beneficial organisms invertebrates and entomopathogens. Academic Press. Amsterdam,
NL: 483-517.
Burges, H. D., 1998. Formulation of mycoinsecticides. En: Burges, H. D. (ed.), 1998.
Formulation of microbial biopesticides: Beneficial microorganisms, nematodes and seed
treatments. Springer Science+Business Media, B.V. Dordrecht, NL: 131-185.
Burges, H. D.; Jones, K. A., 1998. Formulation of bacteria, viruses and Protozoa to control
insects. En: Burges, H. D. (ed.), 1998. Formulation of microbial biopesticides:
Beneficial microorganisms, nematodes and seed treatments. Springer Science+Business
Media, B.V. Dordrecht, NL: 33-127.
Butt, T. M.; Goettel, M. S., 2000. Bioassays tof entomogenous Fungi. En: Navon, A.;
Ascher, K. R. S. (eds.). Bioassays of entomopathogenic microbes and nematodes. CABI
Publishing. Wallingford, UK: 141-195.
Campbell, J. F.; Wraight, S. P., 2007. Experimental design: statistical considerations and
analysis. En: Lacey, L. A.; Kaya, H. K., (eds.). 2007. Field manual of techniques in
invertebrate pathology: Application and evaluation of pathogens for control of insects
and other invertebrate pests. Springer. Dordrecht, NL: 37-69.
Ceron, J. A., 2001. Productos comerciales nativos y reombinantes a base de Bacillus
thuringiensis. En: Caballero, P.; Ferré, J. (eds.). Bioinsecticidas: fundamentos y
apliaciones de Bacillus thuringiensis en el control integrado de plagas. Univ. Publ.
Navarra y Phytoma. Valencia, ES: 153-168.
Chandler, D.; Bailey, A. S.; Tatchell, G. M.; Davidson, G.; Greaves, J.; Grant, W. P.,
2011. The development, regulation and use of biopesticides for integrated pest
management. Phil. Trans. R. Soc. B, 366: 1987-1998.
Couch, T. L.; Jurat-Fuentes, J. L., 2014. Commercial production of entomopathogenic
bacteria. En: Morales-Ramos, J. A.; Rojas M. G.; Shapiro-Ilan, D. I. (eds.). Mass
production of beneficial organisms invertebrates and entomopathogens. Academic
Press. Amsterdam, NL: 415- 435.
El-Bandary, M. A., 2006. Bacillus thuringiensis and Bacillus sphaericus biopesticides
production. J. Basic Microbiol., 46: 158-170.
199
Georgis, R.; Kaya, H., 1998. Formulation of entomopathogenic nematodes. En: Burges, H.
D. (ed.), 1998. Formulation of microbial biopesticides: Beneficial microorganisms,
nematodes and seed treatments. Springer Science+Business Media, B.V. Dordrecht,
NL: 289-308.
Glazer, I.; Lewis, E. E., 2000. Bioassays of entomopathogenic nematodes. En: Navon, A.;
Ascher, K. R. S. (eds.). Bioassays of entomopathogenic microbes and nematodes. CABI
Publishing. Wallingford, UK: 229-247.
González, A.; Restrepo, A.; Orduz, S., 2001. Producción de Bacillus thuringiensis. En:
Bioinsecticidas: fundamentos y aplicaciones de Bacillus thuringiensis en el control
integrado de plagas. Universidad Pública de Navarra & Phytoma. Valencia, ES: 109-
132.
Jaronski, S. T., 2014. Mass production of entomopathogenic fungi: state of the art. En:
NL: 357-413.
Jones, K. A., 2000. Bioassays of entomopathogenic viruses. En: Navon, A.; Ascher, K. R. S.
(eds.). Bioassays of entomopathogenic microbes and nematodes. CABI Publishing.
Jones, K. A.; Burges, H. D., 1998. Technology of formulation and aplication. En: Burges, H.
D. (ed.), 1998. Formulation of microbial biopesticides: Beneficial microorganisms,
nematodes and seed treatments. Springer Science+Business Media, B.V. Dordrecht,
NL: 7-30.
Kalawate, A. S., 2014. Microbial viral insecticides. En: Sahayaraj, K. (ed.). Basic and
applied aspects of biopesticides. Springer. Nueva Delhi, IN: 47-68.
Lacey, L. A.; Kaya, H. K., (eds.). 2007. Field manual of techniques in invertebrate
pathology: Application and evaluation of pathogens for control of insects and other
invertebrate pests. Springer. Dordrecht, NL: 868 pp.
Marcus, R.; Eaves, D. M., 2000. Statistical anc computational analysis fo bioassays data. En:
Navon, A.; Ascher, K. R. S. (eds.). Bioassays of entomopathogenic microbes and
nematodes. CABI Publishing. Wallingford, UK: 249-293.
Navon, A., 2000. Bioassays of Bacillus thuringiensis productos used against agricultural
pests. En: Navon, A.; Ascher, K. R. S. (eds.). Bioassays of entomopathogenic microbes
and nematodes. CABI Publishing. Wallingford, UK:1-24.
Ravensberg, W. J., 2011. A roadmap to the successful development and commercialization
of microbial pest control products for control of arthropods. Springer. Dordrecht, NL:
383 pp.
Reid, S.; Chan, L.; Oers, M. van, 2014. Production of entomopathogenic viruses. En:
200

NL: 437-482.
Samson, R. A.; Evans, H. C.; Latgé, J. P., 1988. Atlas of entomopathogenic fungi.
Springer-Verlag. Berlin, DE: 187 pp.
Shapiro-Ilan, D. I.; Han, R.; Qiu, X., 2014. Production of entomopathogenic nematodes.
En: Morales-Ramos, J. A.; Rojas M. G.; Shapiro-Ilan, D. I. (eds.). Mass production of
NL: 321-355.
Sujeetha, J. A. R. P.; Sahayaraj, K., 2014. Role of entomopathogenic fungus in pest
management. En: Sahayaraj, K. (ed.). Basic and applied aspects of biopesticides.
Springer. Nueva Delhi, IN: 31-46.
Vega, F. E.; Kaya, H. K., 2012. Insect pathology. 2nd Ed. Academic Press. London, UK: 490
pp.
Williams, T.; Cisneros, J., 2001. Formulación y aplicación de los baculovirus
bioinsecticidas. En: Caballero, P.; López-Ferber, M.; Williams, T. (eds.). Los
baculovirus y sus apliaciones en el control biológico de plagas. Univ. Publ. Navarra y
Phytoma. Valencia, ES: 313-372.
Créditos de las fotografías del texto y presentación:

- Fig. 1, texto pág. 4: Redibujado de Ravenseberg (2011).
- Fig. 2, texto pág. 5: Redibujado de Reid et al (2014).
- Fig. 3, texto pág. 6: Reid et al (2014).
- Fig. 4, texto pág. 7: Reidibujado de González et al. (2001).
- Fig. 5, texto pág. 8: Reidibujado de González et al. (2001).
- Fig. 6, texto pág. 10: Redibujado de Samson et al (1988).
- Fig. 7, texto pág. 10: Redibujado de Samson et al (1988).
- Fig. 8, texto pág. 11: Jaronski (2014).
- Fig. 9, texto pág. 12: Shapiro-Ilan et al. (2014).
- Fig. 10, texto pág. 14, presentación diap. 7: Redibujado de Behle y Birthisel (2014).
- Fig. 14, texto pág. 19, presentación diap. 10 Dcha.: Navon (2000).
- Fig. 15, texto pág. 20, presentación diap. 11 Dcha.: Butt y Goettel (2000).
- Resto: Tomás Cabello.
201
202
TEMA 12
CONTROL BIOLÓGICO DE MALAS HIERBAS
AUTORA: MERCEDES VERDEGUER SANCHO
204
1. INTRODUCCIÓN
El control biológico de las malas hierbas consiste en utilizar los enemigos
naturales de las mismas para disminuir su población a niveles que no produzcan daños.
Los métodos de control biológico son aquellos que manejan organismos vivos que
pueden eliminarlas de forma directa o a través de los productos orgánicos que segregan.
Entre ellos podemos citar el uso de insectos, nematodos, bacterias, hongos, el manejo de
animales herbívoros y de organismos con actividad alelopática, así como la utilización
de productos naturales con actividad herbicida, como son los compuestos aleloquímicos
u otros compuestos de origen microbiano.
Las plantas se convierten en plaga y se les denomina “malas hierbas” cuando
proliferan en lugares no deseados debido a que sus enemigos naturales resultan
inefectivos o inexistentes (Figura 1). El ciclo natural es interrumpido cuando una planta
es introducida en un nuevo ambiente o cuando los humanos alteramos los sistemas
ecológicos. Al introducir agentes de control biológico se intenta restaurar o mejorar los
sistemas naturales.
Densidad mala hierba
De Densidad de vegetación deseable

nsi
da
d
de Umbral de daño
la
po Densidad del agente
bla
ció Liberación del
n agente de control
Tiempo
Figura 1. Eventos en el caso clásico de programas de control biológico de arvenses

que invaden hábitats como pastos o ecosistemas naturales. Fuente: CSIRO, 2013.
Algunos métodos de control biológico se han utilizado con buenos resultados,

sobre todo contra plantas altamente invasivas o resistentes a herbicidas, difíciles de
controlar con métodos mecánicos o químicos. Son una estrategia alternativa a otros
métodos convencionales para el control de las malas hierbas, más respetuosa con el
medio ambiente, y además es una tecnología segura tanto para quienes la aplican como
205
para los consumidores. Muchos de estos métodos están aún en proceso de investigación,
y su desarrollo es muy costoso (ya que se debe demostrar que son inocuos para las otras
plantas) pero poseen un gran futuro dentro de una agricultura sostenible.
2. MÉTODOS DE CONTROL BIOLÓGICO DE MALAS HIERBAS

a) Animales herbívoros
Se emplean animales de hábito alimentario herbívoro para controlar las malas
hierbas, como ganado vacuno, caprino o lanar. El manejo de estos animales se puede
realizar tanto en campos de especies leñosas, como en prados o cubiertas vegetales entre
cultivos.
En algunos países se realizan sueltas selectivas en campo de otros animales
superiores como ocas, gansos y patos, que en cultivos intensivos ayudan al control de las
malas hierbas consumidas por ellos.
Es destacable también el uso de peces herbívoros para controlar las malas hierbas
acuáticas. Por ejemplo, la carpa herbívora Ctenopharyngodon idella Val., originaria de
China, ha sido introducida en todo el mundo para el control biológico de malas hierbas
acuáticas. También son muy utilizadas especies de peces herbívoros del género Tilapia,
tanto en aguas quietas como en canales. El uso de estas especies abarata los costes de
mantenimiento de las conducciones de agua y reduce la incidencia de enfermedades
debidas a vectores que se hospedan en dichas malas hierbas.
Para que los herbívoros puedan ser agentes efectivos de control de las malas
hierbas es necesario que sean introducidos en el área objetivo sin sus parásitos y
predadores. Se debe tener en cuenta la influencia de los herbívoros en las poblaciones de
plantas, ya que afectan a los patrones de distribución de las mismas.
b) Organismos plaga
Las malas hierbas poseen enemigos naturales que pueden dañarlas, reducir sus
poblaciones o eliminarlas. Estos enemigos naturales pueden ser diferentes tipos de
organismos, como insectos, hongos, bacterias, nematodos y virus.
Los organismos para el control de malas hierbas normalmente son introducidos,
procedentes de otros hábitats, siendo capaces de establecerse y reproducirse en el nuevo
hábitat, de modo que no sea necesario hacer nuevas incorporaciones durante años.
La mayoría de agentes de control biológico que se han utilizado contra las malas
hierbas han sido insectos. Probablemente el primer ejemplo de control de malas hierbas
mediante organismos plaga fue la suelta de la cochinilla Dactylopius ceylonicus Green,
en el sur de la India durante 1860 para controlar Opuntia vulgaris Miller (Figura 2).
Tanto la planta como el insecto eran originarios de Brasil. El insecto fue introducido por
primera vez en India por error en 1795, al ser confundido con la cochinilla que se utiliza
para obtener tinte. Al observarse que la cochinilla era tan destructiva para la opuntia, se
206
infestaron segmentos de opuntia en India y Ceilán para intentar suprimir esta planta
invasora.
En 1902 se intentó el control biológico de Lantana camara L. en Hawaii mediante
enemigos naturales traídos de su lugar de origen, México. Se seleccionaron 18 especies
de insectos para ser introducidas, pero debido al lento transporte pocos llegaron con vida
y solamente 8 especies consiguieron establecerse, consiguiendo disminuir algo las
poblaciones de lantana, pero se requería un mayor control. En 1950, con el desarrollo
del transporte por aire se retomó el control biológico de L. camara. Actualmente se
utiliza para el control biológico de esta mala hierba (aunque en ocasiones esta planta se
utiliza como ornamental, muchas veces se comporta como mala hierba, formando
matorrales densos y espinosos que cubren grandes extensiones de terreno) el insecto
Teleonemia scrupulosa Stål, combinado con otros insectos.
Figura 2. Dactylopius ceylonicus Green sobre Opuntia. Fuente: National Bureau of

Agriculturally Important Insects (NBAII), Bangalore, India.
En 1925 en Australia hubo una gran infestación de Opuntia spp. en tierras de

pastoreo, siendo prácticamente impenetrables para los seres humanos o los animales. Se
introdujo una pequeña polilla importada de Argentina, Cactoblastis cactorum Berg, y en
10 años había diezmado la población de Opuntia. Hoy en día la superficie de Opuntia
representa el 1% de la ocupada en 1925.
Existen muchos otros ejemplos de organismos que han sido capaces de actuar
como exitosos agentes para el control de las malas hierbas (Tabla 1).
207
Tabla 1. Organismos utilizados de forma efectiva para el control biológico de

malas hierbas (Labrada, 2006).
Mala hierba Organismo usado para controlarla

Gorgojos: Neochetina eichhorniae Warner y
Eichhornia crassipes (Mart.) Solms (Jacinto de
Neochetina bruchi Hustache
agua)
Polilla: Sameodes albiguttalis Warren
Carpa herbívora: Ctenopharyngodon idella Val.
Hydrilla verticillata (L.f.) Royle (Hydrilla) Gorgojo del tubérculo: Bagous affinis Hustache
Mosca minadora: Hydrellia pakistanae Deonier
Pistia stratiotes L. (Lechuga de agua) Gorgojo: Neohydronomus affinis Hustache
Salvinia molesta D.S. Mitch. (Helecho acuático) Gorgojo: Cyrtobagous salviniae Calder & Sands
Escarabajo pulga: Agasicles hygrophila Selman &
Alternanthera philoxeroides (Mart.) Griseb. (Hierba Vogt
del lagarto)
Barrenador del tallo: Vogtia malloi Pastrana
Hongos: Puccinia abrupta Dietel & Holway var.

Parthenium hysterophorus L. (Escoba amarga)
partheniicola (H. S. Jackson)
Euphorbia esula L. (Lechetrezna frondosa) Escarabajo pulga: Apthona spp.
Chromolaena odorata (L.) R.M.King & H.Rob.
Polilla: Pareuchaetes pseudoinsulata Rego Barros
(Sanalotodo)
Lantana camara L. (Lantana) Chinche de encaje: Teleonemia scrupulosa Stål,
Cordia curassavica (Jacq.) Roem. & Schult.
Escarabajo: Metrogaleruca obscura Degeer
(Mulato)
Orobanche spp. (Jopo) Mosca: Phytomyza orobanchia Kalt.
El control biológico con organismos introducidos se ha utilizado principalmente

para el control de especies invasoras en grandes extensiones de terreno infestadas, donde
los métodos químicos y culturales no daban resultado o no eran rentables. Este método
es más difícil de aplicar en malas hierbas de cultivos, debido a la especificad que tienen
normalmente los organismos, y a la diversidad de especies que se encuentran en los
cultivos.
Algunos agentes de control biológico utilizados contra las malas hierbas
fundamentan su acción en causar enfermedades a las mismas. Las enfermedades pueden
ser producidas por hongos, bacterias, virus, micoplasmas o nematodos. De entre todos
ellos, han sido particularmente utilizados los hongos patógenos, dando lugar a los
micoherbicidas. Un micoherbicida es una formulación de esporas y micelio de un hongo
patógeno que infecta específicamente una mala hierba. Las especies de hongos utilizadas
deben ser estables genéticamente, específicas contra ciertas especies de malas hierbas e
inocuas para el medio ambiente y otros seres vivos, además de poder crecer y esporular
en el medio natural. En el mercado se pueden encontrar diversos micoherbicidas que han
sido registrados (Tabla 2).
208
Tabla 2. Ejemplos de micoherbicidas registrados comercialmente
Nombre Mala hierba que

Micoherbicida País Cultivo
comercial controla
Colletotrichum gloeosporioides f. sp. Aeschynomene
Collego USA Arroz, soja
aeschynomene virginica
Colletotrichum gloeosporioides f. sp. Cuscuta chinensis
LUBOA 2 China Soja
cuscutae Cuscuta australis
Eichhornia
Cercospora rodmanii ABG 5003 USA
crassipes
Colletotrichum gloeosporioides f sp. Trigo
Biomal USA Malva pusilla
malvae Lentejas
Phytophthora palmivora Devine USA Morrenia odorata Cítricos
Cassia obustifolia Soja
Alternaria crassiae CASST USA
Cassia occidentalis Cacahuete
c) Alelopatía
El término alelopatía fue introducido por Molisch en 1937 para designar las
interacciones que se producen entre las plantas (incluyendo los microorganismos)
mediante la liberación de compuestos químicos al ambiente, que se denominan
aleloquímicos.
Los compuestos aleloquímicos son sintetizados por las plantas como metabolitos
secundarios y son liberados al ambiente mediante lixiviación, volatilización, exudación
(por las raíces) o descomposición. Estos compuestos son de naturaleza muy diversa,
entre ellos se incluyen ácidos fenólicos, cumarinas, terpenoides, flavonoides, alcaloides,
glicósidos cianogénicos y glucosinolatos.
Muchos compuestos alelopáticos han demostrado poseer actividad fitotóxica, y es
por ello que los fenómenos alelopáticos son una herramienta muy importante en control
biológico de malas hierbas:
- Las malas hierbas que producen efectos alelopáticos negativos sobre los cultivos
o sobre otras malas hierbas se pueden utilizar como fuente de sustancias alelopáticas.
Este es el caso de la ailantona, que se obtiene de Ailanthus altissima (Miller) Sw., los
aceites esenciales de Eucalyptus spp. o la partenina, obtenida de Parthenium
hysterophorus L. Estas sustancias alelopáticas con actividad herbicida son la base para
el desarrollo de herbicidas naturales, que pueden ser de amplio espectro o selectivos,
dependiendo de la actividad de los aleloquímicos.
- Los cultivos que producen efectos alelopáticos negativos sobre malas hierbas,
como el centeno, girasol, trigo, cebada, avena y sorgo, tienen un gran potencial para el
control biológico de las mismas. Pueden interferir directamente con las malas hierbas
mediante la liberación de compuestos alelopáticos al ambiente o pueden ser fuente de
sustancias alelopáticas para el desarrollo de herbicidas naturales (por ejemplo la
209
sorgoleona, que se obtiene del sorgo). Mediante su manejo se pueden disminuir las
poblaciones de malas hierbas: se pueden enterrar los residuos del cultivo (centeno,
girasol, trigo, cebada, arroz), utilizar el cultivo como cobertura (avena, alfalfa, centeno)
o realizar rotaciones de cultivo apropiadas. Además los cultivos pueden ser mejorados
para aumentar el contenido en sustancias alelopáticas y hacerlos así más competitivos
frente a las malas hierbas.
Además de las plantas, también los microorganismos (bacterias, hongos, etc)
pueden sintetizar compuestos alelopáticos con actividad herbicida.
La alelopatía también se ha utilizado con éxito para el control de malas hierbas
acuáticas.
3. CONCLUSIONES. VENTAJAS E INCONVENIENTES DEL CONTROL

BIOLÓGICO DE MALAS HIERBAS
Algunos de los inconvenientes de los métodos de control biológico son:
- Actúan de forma mucho más lenta que otros métodos y a veces no se garantizan
unos buenos resultados. El establecimiento de los agentes de control puede fallar por
diversas causas.
- Se pueden producir efectos ecológicos inesperados, algunos riesgos no se
conocen y no pueden ser evaluados.
- Funcionan mejor en ambientes estables que en los cortos ciclos de cultivo.
- Hay que realizar grandes inversiones en tiempo, dinero y personal al inicio.
- Muchas veces la erradicación de la mala hierba no es posible porque debe
mantener el agente de control.
- En el uso de la alelopatía se pueden producir efectos autotóxicos o efectos
alelopáticos no deseados sobre otros cultivos.
- A pesar de que se han descubierto numerosos compuestos alelopáticos o
fitotóxicos de diferentes orígenes (plantas superiores o microorganismos), solo unos
pocos han sido utilizados comercialmente. Ello puede ser debido a las dificultades para
extraerlos, purificarlos o producirlos (caso de los microorganismos), así como al alto
coste de su descubrimiento, la toxicidad para mamíferos y otros organismos, su rápida
degradación en el medio ambiente (que limita su actividad), y los problemas asociados
con su patentado y derechos de propiedad intelectual.
En cambio, los métodos de control biológico tienen las siguientes ventajas:
- Una vez establecido el control biológico funciona de forma casi permanente, se
“automantiene”.
- Si se efectúa con éxito no se producen efectos colaterales y se controla la mala
hierba objetivo, obteniendo un alto ratio beneficio/coste.
210
- El uso de la alelopatía es un método sostenible, respetuoso con el medio

ambiente. Implica el uso de productos naturales que no tienen efectos residuales.
- Los compuestos aleloquímicos tienen novedosos mecanismos de acción, lo que
puede ayudar a que haya una menor aparición de resistencias.
- El uso de cultivos mejorados con propiedades alelopáticas puede ser un nuevo,
efectivo y sostenible método de manejo de las malas hierbas.
- Los microorganismos pueden ser fuente de nuevos herbicidas sin amenazas para
el medio ambiente.
El control biológico clásico de las malas hierbas se

basa en la introducción de enemigos naturales en
el ambiente donde crecen las mismas. Existen
agentes de control de naturaleza muy diversa:
otras plantas, animales herbívoros, insectos,
hongos, bacterias, nematodos y virus.
4. BIBLIOGRAFÍA
Anaya, A. L. 2006. Allelopathic organisms and molecules: Promising bioregulators for
the control of plant diseases, weeds, and other pests, pp. 31-78. En:
Allelochemicals: biological control of plant pathogens and diseases. Springer,
Netherlands.
APS, 2014. American Phytopathological Society.
(http://www.apsnet.org/publications/apsnetfeatures/Pages/WeedBiocontrolPart1.as
px)Consultada 01 de diciembre de 2014.
Batish, D. R., Singh, H. P., Kohli, R. K. y Dawra, G. P. 2006. Chapter 9, pp. 209–256.
En Singh, H. P., Batish, D. R., Kohli, R. K. (eds.), Handbook of sustainable weed
management. Food Products Press, New York, EEUU.
CSIRO, 2014. The Commonwealth Scientific and Industrial Research Organisation.
(http://www.csiro.au/Outcomes/Food-and-Agriculture/WeedBiocontrol.aspx).
Consultada el 01 de diciembre de 2014.
EWRS, 2014. European Weed Research Society.
(http://www.ewrs.org/BCWG/objectives.asp). Consultada el 01 de diciembre de
2014.
211
González Ponce, R. 2006. Métodos para el control de malas hierbas. (II) Físicos y
biólogicos (Medidas preventivas). Hoja divulgadora Nº. 2120. Ministerio de
Agricultura, Pesca y Alimentación.
Greaves, M. P. 2002. Chapter 17, pp. 345–354. En Naylor, R. E. L. (ed.), Weed
Management Handbook. Blackwell Science, Inc, Malden, EEUU.
Kathiresan, R., Koger, C. H. y Reddy, K. N. 2006. Allelopathy for Weed Control in
Aquatic and Wetland Systems, pp. 103-122. En: Allelochemicals: Biological
Control of Plant Pathogens and Diseases. Springer, Netherlands.
Kremer, R. J. 2006. The role of allelopathic bacteria in weed management, pp. 143-
155. En: Allelochemicals: Biological Control of Plant Pathogens and Diseases.
Springer, Netherlands.
Labrada, R. 2006. Chapter 2, pp. 21–49. En Singh, H. P., Batish, D. R., Kohli, R. K.
(eds.), Handbook of sustainable weed management. Food Products Press, New
York, EEUU.
Patrick, Z. A. 1986. Allelopathic mechanisms and their exploitation for biological
control. Can. J. Plant Pathol. 8: 225–228.
Rosenthal, S. S., Maddox, D. M. y Brunetti, K. 1989. Chapter 5, pp. 77–100. En
Kurtz, E.A., Colbert, F.O., Lester, D., Lynch, J., Romander, L.L., Stein, A.,
Thomson, W.T. (eds.), Principles of weed control in California, 2nd edition.
Thomson Publications, Fresno, EEUU.
TeBeest, D. O. y Templeton, G. E. 1985. Mycoherbicides: progress in the biological
control of weeds. Plant Dis. 69: 6–10.
Upadhyay, R. K., Mukerji, K. G., Chamola, B. P., y Dueby, O. P. 2009. Integrated
Pest and Disease Management. APH Publishing Corporation, New Delhi, India.
WSSA, 2014. Weed Science Society of America.
(http://wssa.net/weed/biological-control/). Consultada el 01 de diciembre de 2014.
Zimdahl, R. L. 2007. Fundamentals of Weed Science, 3rd edition. Academic Press,
California, EEUU.
212
TEMA 13
CONTROL BIOLÓGICO DE FITOPATÓGENOS
AUTORA: ANA MARÍA ORTEGA GEA
214
1. INTRODUCCIÓN
Se han dado muchas definiciones del Control Biológico de Fitopatógenos, siendo
una de las más ampliamente aceptada la Baker y Cook (1974): “reducción de la densidad
del inóculo o de las actividades de un fitopatógeno en estado activo o durmiente, por la
acción de uno o más organismos, logrado de manera natural, a través de la modificación
del ambiente, o por la introducción masiva de uno o más antagonistas”.
Consiste en el aprovechamiento directo de organismos vivos para reducir el
inóculo o proteger a las plantas de otros organismos fitopatógenos, incluyendo
microorganismos (control microbiológico), y a veces también la propia planta (control
mediante plantas resistentes). También contempla modificaciones del ambiente para
favorecer a esos organismos beneficiosos, incluyendo métodos culturales, como la
rotación de cultivos y la aplicación de enmiendas a los suelos. Este tema se dedica
principalmente al control microbiológico de fitopatógenos, los otros métodos ya fueron
abordados en la asignatura de Métodos Culturales.
Antagonista es el nombre que se da a los microorganismos capaces de interferir en
los procesos vitales de los fitopatógenos, y antagonismo es la acción, directa o
indirecta, que aquellos ejercen y que tiene como resultado la reducción de la expresión
de una enfermedad. El término antagonista es equivalente al de enemigo natural
utilizado en el caso de plagas. Ambos (antagonistas y enemigos naturales) se incluyen
en la denominación más general de agentes u organismos de control biológico (ACB u
OCB).
Habitualmente se estudian las epidemias que causan problemas severos, y se ha
dedicado menos atención a los agroecosistemas en los que las enfermedades no son
graves. Se supone que en éstos puede estar actuando el control biológico natural,
estando los fitopatógenos contenidos por los antagonistas presentes, pero en la mayoría
de ecosistemas vegetales se desconoce su importancia real.
Es muy conocido el ejemplo de los suelos supresivos. En ellos, aunque exista
inóculo de un patógeno virulento, las plantas sean susceptibles y el ambiente sea
favorable para su desarrollo, algunas enfermedades 1 no se manifiestan o se mantienen a
menor nivel de lo esperado.
Aunque las causas exactas no siempre están claras, y pueden variar con el
patógeno y el cultivo en cada caso, se ha demostrado que en la supresión están
implicados microorganismos del suelo 2; el antagonismo, por uno o varios
1
Se han citado en fusariosis vasculares (Fusarium oxysporum), mal del pie del trigo, enfermedades por
oomicetos (Phytophthora cinnamomi causante de podredumbres de raíces de frutales y forestales, Pythium
causante del damping-off), Rhizoctonia solani, nematodos, etc.
2
Se pierde la supresividad si los suelos se someten a tratamientos desinfectantes (calor, bromuro de metilo,…),
pero se puede recuperar posteriormente añadiendo una pequeña parte del suelo supresivo original.
215
microorganismos 3, impide que el patógeno alcance una densidad de población capaz de

causar una enfermedad severa.
Un ejemplo clásico es la supresividad a la marchitez vascular de cucurbitáceas
ocasionada por Fusarium oxysporum (f.sp. melonis en melón, f.sp. niveum en sandía),
que se da en suelos en diferentes lugares. Se han descrito bacterias (Pseudomonas
spp,…) y hongos (Trichoderma harzianum, cepas de Fusarium oxysporum no
patógenas,…) como principales microorganismos responsables. El mal del pie del trigo
causado por Gaeumannomyces graminis es otro ejemplo, estando implicadas en la
supresividad bacterias del género Pseudomonas productoras del antibiótico Phl, las
cuales también intervienen en otros suelos supresivos a fitopatógenos fúngicos diversos.
Si se añade suelo supresivo a suelos conducivos 4, es posible transferirles esa
capacidad supresora. En algunos suelos y para algunas enfermedades 5 se ha observado
que prácticas culturales como el monocultivo inducen supresividad, con el tiempo
crecen y llegan a estabilizarse las poblaciones de antagonistas implicados.
Los suelos supresivos han sido objeto de numerosos estudios, que han contribuido
a mejorar el conocimiento del papel que juegan los microorganismos de la rizosfera en
el control biológico, y han sido utilizados como fuente de obtención de numerosos
antagonistas. Estos microorganismos son más abundantes, crecen más rápido y son más
activos cerca de las zonas de infección de las raíces, influidos por nutrientes procedentes
de la raíz. Los que tienen mayor interés en la supresión natural de enfermedades
producidas por hongos fitopatógenos del suelo son las rizobacterias, bacterias que
viven libremente en el suelo alrededor de las raíces (las más efectivas en los géneros
Pseudomonas y Bacillus) y el hongo Trichoderma spp.
2. MECANISMOS DE ACCIÓN
El control biológico se basa en interacciones antagónicas, directas o indirectas, que
establecen microorganismos beneficiosos con los patógenos. Los OCB expresan
antagonismo directo sobre un patógeno cuando hay contacto físico, considerándose el
hiperparasitismo, producido por parásitos obligados de fitopatógenos, como el tipo más
directo de antagonismo. En contraste, las actividades de los OCB que no implican
contacto resultan en un antagonismo indirecto, siendo la estimulación de los
mecanismos de defensa de la planta la forma más indirecta de antagonismo. A
continuación se resumen los mecanismos de antagonismo que más frecuentemente
actúan en los ecosistemas vegetales.
3
Se han hallado numerosos tipos de antagonistas de enfermedades fúngicas y bacterianas, y de nematodos,
frecuentemente hongos (Trichoderma, Penicillium y Sporidesmium) o bacterias (Pseudomonas, Bacillus y
Streptomyces).
4
Suelo normal, sin propiedades supresivas.
5
Las descritas (mal del pie del trigo y fusariosis en cultivares concretos de sandía), damping-off en pepino,
varias patologías de los céspedes,…
216
a) Parasitismo (hiperparasitismo 6)
Es un antagonismo directo, los hiperparásitos se alimentan y desarrollan a costa de
las sustancias que obtienen de fitopatógenos, provocando su muerte o reduciendo su
capacidad de dispersión. Frecuentemente los hiperparásitos son hongos; en unos casos
sus hifas parasitan las hifas de sus hospedantes, penetran en ellas atravesando la pared y
membrana celulares, o producen su muerte sin penetrar; en otros casos atacan a las
esporas o estructuras de resistencia del patógeno.
Ejemplos de micoparásitos:
Losmejor conocidos son los del género Trichoderma, hiperparásitos de

Rhizoctonia solani (Figura 1. Izda.), Sclerotium y otros. Sus hifas se enrollan alrededor
de hifas en desarrollo del patógeno (coiling) y penetran en determinados puntos
atravesando la pared y membrana celulares; en otros casos producen su muerte sin
evidencias de penetración.
Figura 1. Izda: Fotografía al MET mostrando el desarrollo de T. harzianum sobre

R. solani (Melo y Faull, 2000). Dcha: Esclerocio de S. sclerotiorum parasitado por C.
minitans. (http://www.aab.org.uk/contentok.php?id=376)
Coniothyrium
(=Paraconiothyrium) minitans (Figura 1. Dcha) y Sporodesmium
sclerotiorum → Parásitos obligados de esclerocios de Sclerotinia sp.
Ampelomyces quisqualis → Parasita específicamente hifas de oídios.
Talaromyces flavus → Verticillium sp.
Pythium spp. (como Pythium oligandrum) → Oomicetos patógenos (Pythium,
Phytophthora)
6
Interrelación que se da entre un microorganismo (el antagonista) y otro que a su vez es un parásito de plantas
(el fitopatógeno)
217
Varias levaduras y bacterias → Diferentes hongos (Botrytis, Penicillium,...).

Verticillium lecanii → Oídios
El hiperparasitismo suele estar asociado a la producción de enzimas líticos
extracelulares que inhiben la actividad o degradan las paredes celulares del hospedante.
Por ejemplo, quitinasas y glucanasas degradan la pared celular de hongos y celulasas la
de oomicetos. Ejemplos:
Serratia marcescens → Quitinasas → Sclerotium rolfsii.

Trichoderma sp. → Quitinasas y glucanasas → Botrytis cinerea y otros.
Hay también ejemplos de hongos parásitos y otra microfauna depredadora de
nematodos fitopatógenos, como diferentes especies de hongos que forman trampas
pegajosas con las que atrapan los nematodos en el suelo (Arthrobotrys y otros), otros
nematodos depredadores y hongos parásitos de huevos (p.ej. Paecilomyces lilacinus,
frecuente sobre Tylenchulus semipenetrans en cítricos, y Verticillium chlamidosporium
(=Pochonia chlamidospora)).
Se cuestiona la efectividad de los antagonistas que actúan solamente con este
mecanismo frente a las infecciones por fitopatógenos, sobre todo en las primarias; al
precisar el contacto con el fitopatógeno, requieren cierta abundancia de éste durante un
tiempo para establecer el parasitismo. No serían adecuados para controlar epidemias de
desarrollo rápido. Pueden ser más útiles en la reducción de inóculo, cuando éste se
conserva en cantidades altas, por ejemplo en tejidos senescentes de la planta, o mediante
estructuras como esclerocios en el suelo.
b) Antibiosis
Es la producción por parte del antagonista de sustancias con actividad tóxica a
bajas concentraciones (antibióticos) que inhiben el crecimiento o la actividad y/o matan
a otros organismos (los fitopatógenos en este caso). La disponibilidad de nutrientes y
materia orgánica en el medio favorecen la producción de antibióticos. No es necesario el
contacto entre antagonista y fitopatógeno para ejercer esta acción, y el antibiótico puede
permanecer en el medio después de haber desaparecido el antagonista. Ejemplos:
Trichoderma harzianum produce varios antibióticos, por ejemplo la

harzianopiridona inhibe el crecimiento de Venturia inaequalis y otros.
Gliocladium (=Trichoderma) virens produce gliotoxinas y gliovirina, que afectan

a varios hongos que producen enfermedades en semilleros.
Agrobacterium radiobacter cepas K84 y 1026 producen agrocina 84, activa

contra A. tumefaciens
Bacillus subtilis QST713 produce iturina A, activa contra B. cinerea.
218
Varias
Pseudomonas fluorescentes producen diferentes antibióticos (fenazinas,
pyrrolnitrinas, etc) con un importante papel en la rizosfera, reducen varias
enfermedades, como las producidas por Rhizoctonia solani y Verticillium dahliae.
Pantoea agglomerans C9-1 produce herbicolina, activa contra el fuego bacteriano

producido por Erwinia amylovora.
Otras sustancias volátiles, como enzimas, pueden también actuar en el control
biológico de fitopatógenos. Por ejemplo, Talaromyces flavus produce glucosaoxidasa,
que a su vez produce peróxido de hidrógeno, que mata los microesclerocios de
Verticillium en el suelo (en cultivo de berenjena).
Es deseable que la antibiosis no sea el único mecanismo de acción de un
antagonista, por el riesgo de toxicidad para otros organismos no diana o para el medio
ambiente, y la posibilidad de aparición de resistencia al antibiótico. Podría ser un
mecanismo efectivo en la protección de semillas si se recubren las mismas con el
antagonista antes de la germinación.
c) Competencia
En general, competencia por conseguir un sustrato necesario, en el nicho ecológico
en que antagonista y fitopatógeno se desarrollan (frecuentemente en la superficie de la
planta). Para que sea efectiva la competencia, la cantidad disponible de ese sustrato ha
de ser escasa e insuficiente para ambos.
Competencia por el espacio. Los organismos de rápido desarrollo, que colonizan
pronto la superficie de los órganos vegetales, impiden el crecimiento de otros. La
ocupación de los sitios de infección por el antagonista puede ser muy útil en el control
de patógenos que penetran por heridas o que precisan cierta cantidad de inóculo inicial
para poder penetrar.
Competencia por los nutrientes. Los existentes en el medio, producidos por la
planta (exudados de raíces o semillas al germinar), etc. Por ejemplo, por las fuentes de
carbono, como los carbohidratos, que proporcionan gran cantidad de energía, necesaria
en la pre-penetración, importantes tanto en la filosfera como en la rizosfera. Otro
ejemplo es el de la competencia por el hierro: hay bacterias, como algunas cepas de
Pseudomonas fluorescens, que producen compuestos extracelulares quelantes del hierro,
llamados sideróforos, con gran afinidad por el hierro férrico, lo secuestran para
favorecer su propio desarrollo, y si éste es escaso 7, el fitopatógeno no lo encuentra
disponible y su desarrollo se frena.
Puede haber también competencia por el oxígeno (sobre todo importante en la
rizosfera, donde se dan frecuentemente situaciones de anaerobiosis), por el agua
(característica de la filosfera), por factores de crecimiento,...
7
Situación normal en suelos calizos, con pH alto: gran parte del hierro férrico precipita como hidróxido
219
Se considera que es el mecanismo que opera más habitualmente. Puede ser

explotado aplicando organismos competitivos sobre la superficie de frutos, hojas y
raíces para reducir las infecciones por los patógenos. Es frecuente la competencia entre
organismos muy relacionados taxonómicamente, que tienen requerimientos similares.
Ejemplos:
Bacterias saprofitas como Erwinia herbicola, aplicada en floración se ha

mostrado buena competidora de E. amylovora (fuego bacteriano de frutales de pepita).
Además, parece que podrían utilizarse insectos polinizadores para dispersarla a nuevas
inflorescencias.
Cepas no virulentas de Fusarium oxysporum en la rizosfera impiden la

penetración de especies patógenas: sobre todo de otras formas especiales de F.
oxysporum patógenas; también de otros hongos como Alternaria sp., Rhizoctonia
solani,…
Fusarium lateritum coloniza rápidamente heridas de poda y previene ataques de

Eutypa en frutales y vid. Podría ser aplicado con una herramienta especial al realizar los
cortes de poda.
Algunas levaduras son buenas competidoras por el nitrógeno en las heridas de los
frutos, siendo útiles en el control de hongos postcosecha.
Pseudomonas fluorescens produce sideróforos (como la pioverdina), evitando la

activación de clamidosporas de Fusarium oxysporum (necesita hierro) y el desarrollo de
la bacteria Erwinia carotovora.
Pseudomonas spp. inhiben la germinación de conidias de Botrytis mediante

competencia por aminoácidos.
Este mecanismo puede no resultar útil en el caso de fitopatógenos biotrofos que no
necesitan nutrientes exógenos para la infección, pero los necrotróficos, como Botrytis, sí
los necesitan y son vulnerables a esta competición por nutrientes.
Es difícil separar competencia y antibiosis, muchos antagonistas de patógenos
vegetales usan ambos métodos. Ocurre por ejemplo con Agrobacterium radiobacter
(actúa también por competencia en los sitios de infección potencial por A. tumefaciens),
Pseudomonas fluorescens cepa A506, o Trichoderma spp.
Una forma de competencia es la protección cruzada, que ya se trató en un tema
anterior, en la que cepas de virus “suaves” se utilizan para proteger de la infección por
otras cepas más agresivas (utilizado, por ejemplo, en el control de la tristeza de los
cítricos en América).
d) Inducción de respuestas de defensa en las plantas
La resistencia sistémica inducida (Induced Systemic Resistance, ISR) se describe
como una resistencia sistémica, de amplio espectro (activa frente a virus, bacterias,
220
hongos) y duradera, que puede ser inducida por algunos antagonistas, sobre todo por
microorganismos de la rizosfera.
Ocurre con las rizobacterias, que además suelen producir sustancias que se asocian
a una estimulación del crecimiento vegetal (Plant Growth Promoting Rhizobacteria,
PGPR). La colonización de las raíces con estas PGPR puede activar respuestas de
defensa en la planta, que expresa una serie de genes que le confieren cierta resistencia
sistémica (producción de 1,3-b-glucanasas, fitoalexinas, refuerzo de la pared celular,…).
El nivel de respuesta de la planta está modulado por la ruta del Ácido Jasmónico (JA) y
del etileno. A veces se ha comparado con las vacunas en animales, pero los mecanismos
de acción son completamente diferentes y no del todo claros. Muchas PGPR utilizan
también otros mecanismos (producen antibióticos, sideróforos o enzimas líticos) que
contribuyen al control de enfermedades. Ejemplos:
Bacillus subtilis y otras especies de Bacillus.

Pseudomonas fluorescens, P. putida,...
Se han citado también algunos hongos inductores de ISR, incluyendo a T. hamatum
cepa 382, T. asperellum cepa T203 y Penicillium oxalicum 8.
e) Hipovirulencia
Se da cuando la capacidad de un patógeno para producir enfermedad en una planta
hospedante está disminuida, debido a la presencia de cepas de la misma especie del
patógeno poco o nada agresivas (hipovirulentas), que inhiben el ataque de cepas
virulentas. Esta característica, además, puede transmitirse de las cepas hipovirulentas a
las patógenas por anastomosis 9. El caso más conocido es el de Endothia (Cryphonectria)
parasitica, hongo causante del chancro del castaño. Esta enfermedad se ha controlado,
naturalmente en Italia, y mediante inoculación de chancros causados por el patógeno
normal, con cepas hipovirulentas, en Francia. Los causantes de la hipovirulencia son
micovirus, presentes en las cepas hipovirulentas, que producen RNA virales de doble
cadena (dsRNA); éstos pueden ser transferidos a las cepas virulentas, limitando así el
desarrollo de los chancros. Se ha intentado aplicar en Estados Unidos, pero sólo ha
funcionado a nivel experimental, las cepas patógenas allí presentes son muy numerosas
y no se comportan igual que las europeas.
Se ha descrito también hipovirulencia en Rhizoctonia solani, Botrytis cinerea y
Sclerotinia sclerotiorum, pero sin desarrollase todavía su uso en la práctica.
f) Acción mixta
Lo más frecuente es que un antagonista presente varios de los mecanismos de
acción anteriores, que pueden variar en función del patógeno al que se enfrente. Ya se
han citado algunos ejemplos antes, profundizamos ahora en el caso de Trichoderma,
8
Control de la marchitez vascular causada por F.o. lycopersici, por inducción de resistencia en la planta
relacionada con el desarrollo del sistema vascular.
9
Fusión de hifas entre hongos del mismo grupo de compatibilidad vegetativa
221
género de hongos en el que se dan casi todos los tipos de mecanismos descritos. Puede
actuar como antagonista mediante parasitismo directo, competencia, producción de
antibióticos (piridonas, reducen el crecimiento miceliar) y enzimas (quitinasas y
proteasas, atacan al micelio),… También puede promover la fertilidad del suelo,
favoreciendo el desarrollo de las plantas (raíces más robustas y extensas) e inducir
respuestas de defensa de las plantas.
Las especies de Trichoderma se estudian desde hace más de 70 años como OCB.
Son hongos residentes del suelo entre los que hay especies colonizadoras muy rápidas y
degradadoras eficientes de sustratos orgánicos 10, lo que les permite sobrevivir en
distintos ambientes. Se han identificado muchas cepas con potencial frente a más de 40
hongos fitopatógenos. Algunas utilizan sólo un mecanismo de acción, pero las más
eficaces despliegan varios, simultánea o secuencialmente.
La especie más conocida como OCB es T. harzianum, que en la actualidad se ha
separado en varias especies: T. harzianum, T. asperellum, T. atroviride y T.
longibrachiatum.
Se ha citado, entre otros, en la inhibición de hongos patógenos del suelo como
Armillaria, Rosellinia, Sclerotinia, Pythium, etc. También es capaz de destruir
estructuras de resistencia y propagación (esclerocios de Sclerotinia cepivorum por T.
viride).
Se ha descrito también como OCB de algunas enfermedades aéreas, por ejemplo de
Botrytis cinerea y Eutypa en vid y frutales, podredumbre parda (Monilinia spp.) en
frutales de hueso, Fulvia fulva en tomate, fusariosis en trigo,...
Como promotor del crecimiento de plantas, Trichoderma coloniza superficialmente
las raíces, y a veces penetra algo en su interior, sin dañarlas. Favorece su desarrollo e
induce resistencia sistémica, que afecta tanto a patógenos del suelo como a algunos
aéreos (figura 3).
10
Pueden causar problemas en cultivos de champiñón sobre sustratos orgánicos
222
Figura 3. Begonias inoculadas con Botrytis cinerea en condiciones óptimas para el

desarrollo de la enfermedad. De izda a dcha: no tratado (Un), CaCl2, clorotalonil
(Fung), y Trichoderma hamatum T382 inoculado en el sustrato (T382) (McSpadden y
Fravel 2002)
3. FORMAS DE UTILIZACIÓN
En comparación con lo que ocurre en plagas, el control biológico de fitopatógenos
está muy poco desarrollado. A pesar de que se han descrito multitud de antagonistas,
aislado, caracterizado, se han realizado ensayos con muchos de ellos, sobre todo con
microorganismos del suelo, como OCB de enfermedades vegetales y se han diseñado
diferentes estrategias de control, basadas en su introducción, solos o en mezclas, su
explotación en el control de enfermedades no se ha podido llevar a la práctica en
muchos casos.
Por ejemplo, se ha intentado introducir poblaciones de antagonistas, presentes en
los suelos supresivos, en suelos o sustratos donde faltan, para proporcionarles
supresividad. Se han logrado buenos resultados a pequeña escala (laboratorio o
invernadero), pero en la mayoría de casos no se ha podido recrear la supresividad en
situaciones de campo.
La supresión general de enfermedades es la que se supone que más
frecuentemente actúa en los sistemas naturales, y en ella están implicadas las actividades
de múltiples organismos, cada uno contribuyendo en parte a la reducción de la
enfermedad.
En cambio, el desarrollo del control biológico de enfermedades para utilizarlo en
la protección de los cultivos se ha llevado a cabo sobre todo mediante el aislamiento,
caracterización y aplicación de organismos individuales, que actúan en la supresión
específica de enfermedades, menos frecuentemente hallada en los sistemas naturales.
223
a) Explotación y fomento del control biológico natural

Como se ha visto anteriormente, en los suelos de los cultivos están presentes
muchos antagonistas de forma natural, que pueden estar ejerciendo algún control sobre
alguno o muchos de los posibles fitopatógenos. Aunque en menor número y variedad,
también en la superficie de diferentes órganos aéreos existen microorganismos
beneficiosos.
Con las prácticas culturales se puede favorecer el control biológico natural,
intentando evitar condiciones favorables a los patógenos y desfavorables a los
antagonistas (por ejemplo, mejorando el ambiente físico del suelo, o evitando el uso de
productos químicos que destruyan las poblaciones de OCB).
Sobre todo se consigue mejorar la supresión general con prácticas que modifican el
ambiente microbiológico, relacionadas con el incremento de la biodiversidad, con las
que se favorece el desarrollo y conservación de los antagonistas autóctonos presentes en
el agroecosistema:
Rotación de cultivos. Promueve el desarrollo de una microflora variada, entre la

que es muy probable que existan antagonistas capaces de reducir las poblaciones
de patógenos, principalmente del suelo. Útiles, sobre todo, en cultivos herbáceos
de ciclo rápido y para patógenos que sobreviven largo tiempo en el suelo.
Aplicación
de enmiendas orgánicas (estiércol, restos de cultivos, abonos verdes,
restos de crustáceos,...). Favorecen el “control natural” al estimular el desarrollo de la
fauna y flora saprofita del suelo (su principal función es la descomposición de la materia
orgánica), entre ellos antagonistas, que pueden evitar el desarrollo de grandes
poblaciones de patógenos del suelo. Las plantas de la familia de las crucíferas, además,
producen algunos compuestos tóxicos 11 para varios fitopatógenos, siendo muy favorable
enterrar los restos de su cultivo. Los compost también pueden reducir la enfermedad, su
éxito dependerá de la base orgánica que se utilice y del tipo y cantidad de
microorganismos que los colonicen (tras la fase termofílica). Pueden introducirse
deliberadamente en ellos organismos específicos para aumentar su capacidad de
suprimir enfermedad.
b) Introducción de antagonistas
Si los patógenos no son controlados por antagonistas naturales se puede intentar
introducirlos en el lugar específico a proteger en el hospedante, mediante dos
estrategias:
Inoculativa. Aplicando una cantidad baja del OCB (stiks, geles, semillas
recubiertas, inmersión de raíces, etc.), que ha de multiplicarse y alcanzar posteriormente
un nivel poblacional efectivo. En la práctica, los microorganismos añadidos no suelen
mantenerse viables mucho tiempo.
11
Glucosinolatos, que se descomponen en metilsisotiocianato, análogos de algunos fumigantes.
224
Inundativa. Aplicando cantidades altas del antagonista, que puedan ser efectivas
desde el principio, de modo similar a la aplicación de productos fitosanitarios
(pulverización, riego, etc.). Se trata de productos biológicos con acción fungicida
(biofungicidas), bactericida o nematicida, en los que la materia activa es un
microorganismo antagonista (hongo, bacteria o actinomiceto los más frecuentes), que se
comercializa formulado habitualmente en polvos, gránulos o suspensiones. Éste es el
sistema que más se ha desarrollado. Igual que los productos fitosanitarios, algunos
pueden usarse para erradicar el inóculo primario (adecuados los antagonistas que actúen
por parasitismo) y otros para proteger las plantas de infecciones posteriores (útiles sobre
todo la antibiosis y competencia).
4. PRINCIPALES USOS
En el mercado internacional se dispone actualmente de alrededor de cien productos
biológicos para control de enfermedades, sobre todo se usan en Estados Unidos e Israel.
La materia activa de la mayoría de estos productos son hongos o bacterias, que actúan
principalmente por competencia y antibiosis; algunos incluyen el hiperparasitismo o la
resistencia inducida.
Para que un OCB de fitopatógenos pueda ser utilizado en España necesita cumplir
los mismos requisitos que los productos fitosanitarios de naturaleza química, lo cual
supone un freno a su desarrollo comercial, puesto que el tiempo requerido y los gastos
necesarios pueden resultar muy altos. La cepa del microorganismo activo ha de estar
autorizada en la CEE (ha de aparecer en el Anexo I 12 establecido por la Directiva
91/414, en la lista de sustancias activas autorizadas para su utilización en protección de
plantas, actualmente autorizadas unas 25 cepas) (Anexo 1) y el formulado ha de estar
registrado en España 13 (actualmente existen 8 especies de antagonistas registrados).
Además de como productos fitosanitarios, cada país puede autorizar el uso de
microorganismos como fitoforticantes (o acondicionadores de las plantas o de los
productos tras la recolección), que en España se regulan según la Orden APA/1470/2007
de 24 de mayo (BOE 128 de 29 de mayo) de otros medios de defensa fitosanitaria 14.
Se describen a continuación las características más destacables de los principales
productos comercializados, en función del uso al que se orientan: patógenos del suelo,
de la parte aérea o de postrecolección; se destacan en verde los formulados comerciales
registrados en España, tanto en la descripción como en el Anexo 1.
En general es necesario aplicarlos en cantidades altas y antes de que el patógeno
esté presente (son preventivos, no curativos), así como repetir la aplicación
frecuentemente mientras exista riesgo de infección.
12
Productos aprobados bajo el Reglamento (CE) nº 1107/2009
13
http://www.magrama.gob.es/es/agricultura/temas/sanidad-vegetal/productos-fitosanitarios/fitos.asp
14
http://www.magrama.gob.es/agricultura/pags/fitos/registro/fichas/pdf/RegistroODMF.pdf
225
a) Patógenos del suelo

Los formulados biológicos dirigidos al control de patógenos de la rizosfera son los
más utilizados actualmente. Su desarrollo se debe en parte a la desaparición de
desinfectantes del suelo (bromuro de metilo y otros). En contraste con los de aplicación
a la parte aérea, han mostrado mayor regularidad en su eficacia. Se formulan
normalmente con el OCB en estado durmiente y con una base alimenticia que les ayude
a establecerse en el suelo, y se aplican mediante pulverización al suelo o inmersión de
las raíces o esquejes en una suspensión de microorganismos al trasplantar. Hay
formulados para tratamientos a las semillas, que se aplican recubriéndolas o
directamente en el momento de la siembra. También se comercializan en sustratos, que
contienen frecuentemente más de un antagonista.
Hongos:
Trichoderma spp. Se comercializan en España dos formulados con mezcla de dos

especies, con actividad fungicida amplia sobre: Pythium, Phytophthora, Fusarium,
Rhizoctonia, Sclerotinia, Verticillium, etc.:
∼ T. harzianum + T. viride (Tusal). Registrado para varias hortalizas,
como pepino, calabací, pimiento y tomate, en el control de podredumbres de raíces y
partes bajas de las plantas producidas por vrios hongos y oomicetos. Granulado
dispersable para aplicar con el riego por goteo.
∼ T. asperellum cepa ICC012 + T. gamsii cepa ICC080 (Bioten).
Autorizado para control de Phytophthora en solanáceas y cucurbitáceas, verticilosis en
olivo y Sclerotinia en lechuga. Polvo mojable, para mezclar con sustratos, o aplicar en
pulverización o con el riego.
Coniothyrium minitans Cepa: DSM 9660 (Contans) → Contra Sclerotinia.
Granulado dispersable para aplicar en suelos agrícolas antes de la siembra o plantación.
Cepas no virulentas de Fusarium oxysporum (la cepa F047, p.e., se comercializa
en Francia) → F. oxysporum, Alternaria sp., Rhizoctonia solani,…
Bacterias:
Agrobacterium radiobacter cepas K84 y K1026. La primera se utiliza en varios

países desde los años 70, se considera uno de los mayores éxitos en el control biológico
de enfermedades. Produce una toxina, la agrocina 84, que inhibe el desarrollo de
Agrobacterium tumefaciens patógenos (productores de tumores de cuello y raíces de
frutales). Se aplica en tratamiento preventivo de estaquillas, esquejes o plántulas durante
la propagación o el trasplante, mediante inmersión de las raíces en una suspensión de
células de la bacteria. Han aparecido algunos problemas de resistencia, debidos a la
transferencia (por conjugación) del plásmido que contiene los genes que codifican tanto
la síntesis del antibiótico como la resistencia al mismo, desde las cepas antagonistas a
las patógenas. Para solucionarlo, se ha obtenido una nueva cepa modificada
226
genéticamente, la denominada K1026, incapaz de transferir el plásmido a la bacteria

patógena.
griseoviridis cepa K61 (Mycostop) → Fusariosis. Fungicida para

Streptomyces
uso en semilleros de cucurbitáceas y viveros de ornamentales leñosas y control de
Fusarium. Polvo mojable para aplicar en pulverización al suelo o a los esquejes.
b) Enfermedades de la parte aérea

El uso de productos biológicos contra fitopatógenos en la parte aérea está menos
desarrollado; aunque se ha experimentado mucho, han sido escasos los éxitos. La
efectividad en el control es, a menudo, más variable que en el suelo; el ambiente aéreo
depende de muchos factores que cambian continuamente y por ello es poco favorable al
desarrollo y supervivencia de los OCB. Entre los principales inconvenientes están la
necesidad de humedad relativa alta para poder actuar y el requerir aplicaciones
frecuentes. Se aplican normalmente mediante pulverización.
Se han autorizado varios productos con actividad bactericida dirigidos al control
de enfermedades bacterianas, algunas muy graves introducidas en España desde hace
poco tiempo, para las que no existen otros medios de control efectivos 15.
Hongos:
Ampelomyces quisqualis 1852 aislado 10 (AQ10). Control de oídios en

hortalizas, rosal y vid. Necesarias aplicaciones repetidas.
Aureobasidium pullulans cepa DSM 14 (Blossom Protect). Con autorización

excepcional, durante la primavera, para prevenir la expansión del fuego bacteriano del
peral y manzano (Erwinia amylovora), del cual han aparecido recientemente focos en
Alicante y Murcia.
Verticilliumlecanii. Aunque es principalmente entomopatógeno, algunas cepas

son activas contra fitopatógenos como las royas.
Cepas de Trichoderma contra Botrytis, para proteger heridas de frutales y vid de

la infección por Eutypa o Stereum purpureum),…
Cladosporium herbarum y Penicillium spp. suprimen a Botrytis, Monilia,....

Bacterias:
Bacillus subtilis cepa QST 713 (Serenade Max). Contra Botrytis y Pseudomonas
en varias hortícolas y vid; Monilinia, moteado y bacteriosis aéreas (Xanthomonas pruni
y Erwinia amylovora) en frutales de hueso y pepita; y Sclerotinia en lechuga. Polvo
mojable para aplicar en pulverización.
15
En la UE no están autorizados los antibióticos y sólo algunos fungicidas, como los derivados de cobre y zinc,
tienen actividad bactericida.
227
Pseudomonas fluorescens A506, aislado de peral en California, utilizado en los

Estados Unidos desde 1996 en el control del fuego bacteriano (Erwinia amylovora).
Erwinia
herbicola (=Pantoea agglomerans); junto con la anterior, se usa en
América como alternativa a los antibióticos en la lucha contra el fuego bacteriano.
c) Enfermedades postcosecha
Los antagonistas pueden ser una buena alternativa a la protección química de los
frutos recolectados, sobre todo para evitar los riesgos de residuos de los productos
fitosanitarios. Además, el nº de productos fitosanitarios químicos autorizados para este
uso se está reduciendo, y en algunos cultivos, como los frutos de hueso no hay ninguno.
Los OCB pueden funcionar, preferentemente si se combinan con otros medios
(aplicación de ceras, bicarbonato sódico,…), ya que sólo con microorganismos es difícil
controlar todas las podredumbres en almacén. Los que se utilicen en poscosecha han de
ser colonizadores rápidos de las heridas y deben mantenerse activos en las condiciones
de la conservación (habitualmente temperaturas bajas). Se pueden aplicar por
pulverización, ducha o inmersión.
En la actualidad se dispone de información sobre un nº creciente de antagonistas,
que han mostrado eficacia contra especies de Alternaria, Aspergillus, Botrytis,
Monilinia, Mucor, Penicillium y Rhizopus, causantes de podredumbres en frutos de
pepita, hueso o cítricos, entre otros. Sin embargo, todavía no hay ningún producto
registrado en España.
Bacterias:
Bacillus subtilis → Moniliosis del aguacate

Pseudomonas syringae (cepas saprofitas) → Botrytis, Penicillium, Mucor y
Geotrichum. Usado en cítricos y frutales de pepita en algunos países.
Pantoea agglomerans CPA-2 → Monilia laxa, Rhizopus stolonifer y P.
expansum.
Levaduras:
Candida sake CPA-1, C. oleophila, Pichia anomala, → Botrytis y Penicillium

Metschnikowia fructicola → Aspergillus, Botrytis, Rhizopus,… En frutasy
hortalizas en pre o postrecolección. Capaz de persistir en diversas condiciones
climáticas.
Hongos:
Epicoccum nigrum y Penicillium frecuentans → Monilia spp.

Trichoderma spp → Penicillium digitatum en cítricos, Botrytis en fresón y otros
frutos, etc.
228
5. PERSPECTIVAS DEL CONTROL BIOLÓGICO DE FITOPATÓGENOS

Se está dedicando un gran esfuerzo al estudio del control biológico de
fitopatógenos y se conocen actualmente muchos microorganismos antagonistas, la
mayoría obtenidos de la superficie de plantas 16 (filoplano o rizosfera). Presenta ventajas
respecto al control químico, entre otras: menos tóxicos 17, con plazos de seguridad más
cortos, no generan residuos, menos riesgo de inducir resistencia en los patógenos, son
más selectivos (respeta a otros microorganismos y fauna útiles), etc.
No obstante, la utilización del control biológico de fitopatógenos en la práctica es
todavía muy baja; si se compara con el control químico, resulta menos eficaz y quizás
más caro. Existen muy pocos productos biológicos comerciales, dirigidos sobre todo al
tratamiento de problemas para los que no se dispone de productos químicos o éstos no
son efectivos (hongos del suelo, bacteriosis,…).
Uno de los principales problemas que presenta el control biológico es la
variabilidad en su eficacia. Se achaca a la gran complejidad de las interacciones entre
los tres sistemas vivos implicados directamente, cada uno con características y
necesidades propias: el patógeno (densidad y potencial de inóculo, virulencia,…), la
planta hospedante (susceptibilidad de la variedad o cultivar a la enfermedad,
fenología,…) y el antagonista.
En los antagonistas influyen tanto las condiciones ambientales como la presencia
de otros organismos. Para que sean eficientes han de colonizar, sobrevivir y
multiplicarse en el medio que ocupa habitualmente el patógeno. En muchos casos los
OCB funcionan correctamente en condiciones controladas, pero fracasan cuando se
aplican en campo. La parte aérea de las plantas, y en menor medida la rizosfera, son
ambientes muy cambiantes, por las variaciones en las condiciones ambientales y
fenológicas; además, con una población microbiológica autóctona establecida, bien
adaptada, que es muy difícil de desplazar por los OCB ajenos. Por lo tanto, la falta de
eficacia en campo puede ser debida a causas muy diversas, p.ej.: incapacidad del
antagonista de adaptarse a esas condiciones, que el mecanismo de antagonismo no
funcione en ese ambiente, que no actúe durante el tiempo necesario para lograr suprimir
la enfermedad, etc.
Otra característica muy importante a tener en cuenta es que cada antagonista
pertenece a una cepa específica, que normalmente funciona como OCB sólo sobre uno o
varios patógenos concretos y sólo en ciertas clases de plantas. En general son útiles para
resolver problemas particulares.
También el tipo de formulado y la forma de aplicación pueden afectar a la eficacia
de los OCB. El formulado debe permitir el almacenamiento de los antagonistas sin que
16
Es más probable su adaptación al ambiente en el que han de actuar
17
A tener en cuenta riesgos potenciales propios: una concentración alta de microorganismos puede provocar
respuestas alérgicas (inhalación de esporas de hongos), algunos pueden ser patógenos humanos secundarios
(algunas bacterias del suelo), etc.
229
pierdan su actividad, y su activación rápida en el momento de su aplicación. Al ser

organismos vivos su vida útil es menor que la de los productos químicos. Para alargarla
se formulan preferentemente en su forma resistente (endosporas con pared gruesa de
Bacillus) y en seco (por ejemplo liofilizados). En relación con la aplicación, hay que
recalcar que, en general, carecen de capacidad curativa y que pueden ser necesarios
varios tratamientos para logra mantener un nivel de población del OCB suficiente para
ser eficaz.
En conclusión, es difícil que su utilización llegue a ser generalizada; su uso debe
adaptarse a las particularidades de cada patosistema 18, y para que resulte eficaz se
requieren mayores conocimientos de las interacciones apuntadas anteriormente. Puesto
que la acción de los antagonistas normalmente es lenta y es difícil que sólo con ellos se
consiga una eficacia suficiente sobre las diversas enfemedades posibles en un cultivo, su
utilización debe ser considerada como un componente más de los sistemas de manejo de
enfermedades.
Sin embargo, el control biológico de fitopatógenos tiene un potencial grande en
muchos problemas fitopatológicos concretos. Los avances de los últimos años en los
métodos de investigación (biología molecular, biotecnología aplicada,…), están
permitiendo conocer mejor la ecología y funcionamiento de los OCB, sus mecanismos
de acción, los genes implicados, etc., lo que facilitará la selección de cepas de
antagonistas con alta eficiencia, así como la mejora en las técnicas de producción y
formulación y la optimización de su aplicación. Todo ello, unido a la preocupación
social por alimentos sanos y sin riesgos para la salud y a la presión regulatoria que
intenta promover el uso preferente de estrategias no químicas en la protección de los
cultivos, conduce a que las expectativas para las estrategias de control biológico sean de
una expansión significativa en los próximos años.
El control biológico de enfermedades vegetales se lleva a cabo por

organismos vivos antagonistas de los fitopatógenos.
Los mecanismos de control biológico de fitopatógenos incluyen
parasitismo, competencia, antibiosis, resistencia sistémica inducida e
hipovirulencia. A menudo en el control biológico de enfermedades
vegetales están implicados varios mecanismos.
Aunque se conocen multitud de antagonistas que actúan en
condiciones naturales, son muy pocos los comercializados. Se espera
que en el futuro alcancen un mayor desarrollo.
El control biológico de enfermedades debe contemplarse como un
componente de los programas de manejo integrado de plagas y
enfermedades de los cultivos.
18
Subsistema de un ecosistema (el agrosistema) definido por el fenómeno del parasitismo.
230
6. BIBLIOGRAFÍA
Agrios G. 2004. Plant Pathology. Ed. Elsevier Academic Press.
Baker K.F. y Cook R.J. 1974. Biological control of plant pathogens. Ed. WH Freeman &Co.
San Francisco, CA.
Coscollá R. 2004. Introducción a la Protección Integrada. Phytoma.
Jacas J., Caballero P., Avilla J. (eds.), 2005. El control biológico de plagas y enfermedades.
Ed. Universitat Jaume I.
Jiménez-Díaz R.M. y Montesinos (ed.), 2010. Enfermedades de las plantas causadas por
hongos y oomicetos. Naturaleza y control integrado. Ed. Phytoma España-SEF.
McSpadden Gardener, B. B. y Fravel, D. R. 2002. Biological control of plant pathogens:
Research, commercialization, and application in the USA. Plant Health Progress.
http://www.plantmanagementnetwork.org/pub/php/review/biocontrol/
MARM, 2014. Registro de Productos Fitosanitarios.
http://www.mapa.es/es/agricultura/pags/fitos/registro/menu.asp
Melo, I. S. D., y Faull, J. L. 2000. Parasitism of Rhizoctonia solani by strains of
Trichoderma spp. Scientia Agricola, 57(1), 55-59.
Montesinos E., Badosa E., Bonaterra A., Peñalver R., López M.M. 2008. Aplicación de la
biotecnología al control biológico de bacterias y hongos fitopatógenos. En:
Herramientas Biotecnológicas en Fitopatología. Ed. Mundi-Prensa SEF.
Pal, K. K. y B. McSpadden Gardener, 2011. Biological Control of Plant Pathogens. The
Plant Health Instructor.
http://www.apsnet.org/edcenter/advanced/topics/Pages/BiologicalControl.aspx
Schumann G.L. y D´Arcy C.J. 2010. Essential plant Pathology. Second Edition. APS Press.
Trigiano R.N., Windham M.T., Windham A.S. 2008. Plant Pathology. Concepts and
Laboratory Exercises. Second Edition. Ed. CRC Press.
231
ANEXO 1. FUNGICIDAS BIOLÓGICOS INCLUIDOS EN EL ANEXO I
SUSTANCIA ACTIVA Cepa Función (1) Nombre comercial

Ampelomyces quisqualis AQ 10 FU AQ-10
Aureobasidium pullulans DSM 14940 y DSM 14941 FU/BA BLOSSOM PROTECT
Bacillus subtilis QST 713 = AQ 713 FU (2) SERENADE MAX
SERENADE AS
Candida oleophila O (MUCL40654) FU
Coniothyrium minitans CON/M/91-08 (DSM 9660) FU CONTANS WG
Gliocadium catenulatum J1446 FU
Paecilomyces lilacinus 251 NE
Phlebiopsis gigantea VRA 1835 FU
VRA 1984
VRA 1985
VRA 1986
FOC PG B20/5
FOC PG SP log 6
FOC PG SP log 5
FOC PG BU 3
FOC PG BU 4
FOC PG 410.3
FOC PG97/1062/116/1.1
FOC PG B22/SP1287/3.1
FOC PG SH 1
FOC PG B22/SP1190/3.2
Pseudomonas sp. DSMZ 13134 FU
Pseudomonas chlororaphis MA 342 FU CEDOMON
Pythium oligandrum M1 FU
Streptomyces K61 K61 FU MYCOSTOP
Streptomyces lydicus WYEC 108 FU
Trichoderma asperellum ICC012 FU
T.a (antes viride T25) T11
T.a (antes viride TV1) TV1
Trichoderma asperellum T34 FU BIOTEN
Trichoderma atroviride IMI 206040 FU
T11
Trichoderma gamsii ICC080 FU
Trichoderma harzianum T-22 FU TUSAL
ITEM 908
Trichoderma polysporum IMI 206039 FU
Verticillium alboatrum WCS850 FU
(antes V.dahliae)
(1): FU: fungicida; BA: bactericida; NE: nematicida

(2) En Regtro PF: también bactericida
232

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5. CONTROL BIOLÓGICO DE PLAGAS

El concepto de “control natural”, que se habrá estudiado con anterioridad en la

Fig. 1. Representación de la definición de control biológico de DeBach (1964).

Bosch et al. (1982) propusieron modificar los dos términos anteriores,

En la actualidad control biológico contra plagas se

El control biológico contra plagas se puede clasificar, por el agente utilizado, en

Fig. 2. Tipos de control biológico de plagas por el tipo de agente utilizado.

A su vez, el control macrobiológico se puede clasificar, por la técnica de

Fig. 3. Técnicas de utilización del control macrobiológico de plagas.

El control biológico contra plagas puede realizarse

Créditos de las fotografías del texto y la presentación:

1. INTRODUCCIÓN. CONCEPTOS BÁSICOS

Tabla 1: Características de especies hermanas, cripticas, subespecies y

TAXÓN ANCESTROS MORFOLOGIA DISTRIBUCIÓN AISLAMIENTO REPRODUCTIVO

especies hermanas comunes idéntica simpátrica/alopatrica si

subespecies/razas comunes diferente alopátrica no

La clasificación por caracteres

2. TÉCNICAS MOLECULARES Y CONTROL BIOLÓGICO

evaluar la resistencia a insecticidas de enemigos naturales e insectos plaga; evaluar el

interpretación de los resultados cuando el investigador no cuenta con suficiente

Tabla 2: Comparación de herramientas moleculares para investigar la variación en

a) Resolución de problemas de sistemática inadecuada

Las técnicas moleculares permiten

b) Resolución de problemas de contaminación de colonias de parasitoides

través de un método de clonación in vivo. Como consecuencia del incremento en la

En CB las técnicas moleculares no siempre

Un depredador es un organismo libre en todo su

En los programas de control biológico de plagas se emplean tanto ácaros como

la introducción de Rodolia cardinalis contra la cochinilla acanalada, Icerya purchasi en

3. CARACTERÍSTICAS DE LOS DEPREDADORES

4. CLASIFICACIÓN DE LOS DEPREDADORES

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Fig. 1. Coccinélidos depredadores. 1, Cryptolaemus montrouzieri; 2, Chilocorus

utilizado en lucha biológica para combatir lepidópteros (fundamentalmente la lagarta

Fig. 2. Dípteros depredadores. 1, larva de sírfido; 2, sírfido adulto; 3, adulto de

alto. Aunque Episyrphus balteatus se encuentra disponible comercialmente en pupa y

Fig. 3. Chinches depredadores. 1, adulto de Orius; 2, adulto de Nesidiocoris tenuis; 3, adulto

Al menos cinco géneros de míridos tienen importancia en el control de plagas, cuatro en

y polífagas, llegando incluso a producirse canibalismo. Son de tipo campodeiforme, con

Fig. 4. Chrysoperla carnea, neuróptero depredador. 1, adulto; 2, larva; 3, huevo; 4, pupa

Las familias más importantes en control biológico en nuestro país son

Fig. 5. Trips depredadores. 1, Frankliothrips vespiformis (larva) sp.; 2, Aeolotrips sp.

Otros órdenes de insectos

b) Ácaros depredadores (Fig. 7)

Fig. 8. Ácaros depredadores. 1, Amblyseius californicus; 2, Phytoseiulus persimilis; 3,

Los ácaros Laelápidos se localizan la materia orgánica alrededor de la raíz, en la

1. PARASITOIDES: CARACTERÍSTICAS BIOLÓGICAS Y TIPOS DE

Los parasitoides son insectos parásitos de otros insectos y

Figura 1. En la imagen de la izquierda se observa una larva de Aphytis spp

Tabla 1. Estrategia general del ciclo de vida de koinobiontes e idiobiontes.

Según la forma de maduración de los huevos durante la vida de un parasitoide,

2. ECOLOGÍA DEL PARASITOIDE