Tesis Johanna Isabel Murillo Pacheco

HUMEDALES LÉNTICOS NEOTROPICALES
COMO HÁBITATS ESTRATÉGICOS PARA LA

CONSERVACIÓN DE LA DIVERSIDAD DE
PLANTAS Y AVES EN EL PIEDEMONTE
ANDINO-ORINOQUENSE DE COLOMBIA
Johanna Isabel Murillo Pacheco

Tesis doctoral
Tesis doctoral
Alicante, Julio 2016
ED|UA Escola de Doctorat

Escuela de Doctorado
edua.ua.es
CENTRO IBEROAMERICANO DE LA BIODIVERSIDAD – CIBIO
FACULTAD DE CIENCIAS
HUMEDALES LÉNTICOS NEOTROPICALES COMO HÁBITATS ESTRATÉGICOS PARA LA

CONSERVACIÓN DE LA DIVERSIDAD DE PLANTAS Y AVES EN EL PIEDEMONTE
JOHANNA ISABEL MURILLO PACHECO
Tesis presentada para aspirar al grado de

DOCTORA POR LA UNIVERSIDAD DE ALICANTE
MENCIÓN DE DOCTORA INTERNACIONAL

Doctorado Biodiversidad y Conservación
Dirigida por:
JOSÉ RAMÓN VERDÚ FARACO
GERMÁN M. LÓPEZ IBORRA
La ciencia está hecha de datos, como
una casa de piedras. Pero un montón de
datos no es ciencia más de lo que
un montón de piedras es una casa.
―Henri Poincaré
Para explicar toda la naturaleza no basta

ni un hombre ni una edad completa. En su lugar,
lo mejor es que el hombre busque un poco de verdad
y certeza, dejando el resto para los demás, para los que
vendrán, con conjeturas y sin dar nada por hecho.
―Isaac Newton
CONTENIDO
Pag.
RESUMEN GENERAL 9
ABSTRACT 15
INTRODUCCIÓN GENERAL 21
I. Marco teórico ………………………………………………………………….…… 23
1.1 Definición e importancia de los humedales ………………………………….…… 23
1.2 Humedales en la Orinoquia y en el Piedemonte del Meta…….…………..……… 25
1.3 Biodiversidad asociada a humedales…………..………………………………….. 25
1.3.1 Plantas y humedales ……………………………………………….…………… 26
1.3.2 Aves y humedales ………………………………………………………………. 27
1.3.3 Medidas de análisis de diversidad y prioridades de conservación ……………… 28
1.4 Pérdida de humedales y de su diversidad asociada……………………………….. 30
1.5 Manejo y conservación de humedales y su biodiversidad………………………… 31
II. Objetivos ………………………………………………………………………….. 33
Objetivo general ………………………………………………………………….. 33
Objetivos específicos ……………………………………………………………... 33
III. Área de estudio…………………………………………………………………… 34
IV. Métodos básicos………………………………………………………………… 39
4.1 Muestreo de plantas……………………………………………………………….. 39
4.2 Muestreo de aves………………………………………………………………….. 40
4.3 Análisis básico de datos…………………………………………………………… 42
4.3.1 Diversidad de especies y cobertura del muestreo……………………………….. 42
4.3.2 Composición y recambio de especies…………………………………………… 43
4.3.3 Estructura……………………………………………………………………….. 44
4.3.4 Relación entre diversidad de aves, plantas y área……………………………….. 44
V. Estructura de la tesis ……………………………………………………………… 45
5.1 Compendio de publicaciones…………………………………………………… 46
Referencias…………………………………………………………………………… 48
Material suplementario……………………………………………………………… 56
SECCIÓN 1………………………………………………………………………….. 63
Diversidad de plantas y aves asociadas a los humedales lénticos del Piedemonte
Capítulo 1...................................................................................................................... 65
Effect of wetland management: Are lentic wetlands refuges of plant-species
diversity of Andean-Orinoco Piedmont in Colombia?
Capítulo 2……………………………………………………………………………. 101

Bird diversity of small natural and created wetlands in the East Colombian
Piedmont
Capítulo 3……………………………………………………………………………. 153

Relación entre la diversidad de plantas y aves: explorando su uso para la priorización
y conservación de humedales lénticos Neotropicales.
SECCIÓN 2………………………………………………………………………….. 197

Registros biológicos de interés en los humedales lénticos del Piedemonte
Capítulo 4 ……………………………………………………………………………. 199

New records and distribution extensions of some bird species in the Colombian
Andean-Orinoco, department of Meta.
Capítulo 5 ……………………………………………………………………………. 207

El Flamenco Americano (Phoenicopterus ruber) en la Orinoquia Colombiana:
¿Ampliación de Rango o introducción de Especie?
Capítulo 6 ……………………………………………………………………………. 217

Herons in the Colombia Andean-Orinoco Piedmont and Breeding Evidence of
Rufescent Tiger-Heron, Whistling Heron and Black-Crowned Night-Heron.
Capítulo 7 ……………………………………………………………………………. 231

Actividad reproductiva de la garcita azul (Egretta caerulea) en humedales del
Piedemonte Andino de Colombia.
DISCUSIÓN GENERAL …………………………………………………………….. 257
CONCLUSIONES GENERALES…………………………………………………… 282
AGRADECIMIENTOS ……………………………………………………………… 288

Agradecimientos institucionales ………………………………………………….. 295
APÉNDICES GENERALES ………………………………………………………… 297

Apéndice 1. Divulgación de resultados en eventos científicos…………………… 299
Resumen 1 …………………………………………………………………….. 301
Influencia del origen y manejo de humedales lénticos en la diversidad de
especies leñosas en el Piedemonte del Meta
Resumen 2 …………………………………………………………………….. 303
El cultivo de Arroz como hábitat estratégico para aves residentes y migratorias
en el municipio de Puerto López – Meta
Resumen 3……………………………………………………………………... 304
La monitorización de aves a largo plazo en el municipio de Villavicencio: una
herramienta potencial para la gestión y conservación de hábitats y biodiversidad
RESUMEN GENERAL
RESUMEN GENERAL
A pesar de la alta variedad de humedales lénticos de agua dulce en el Neotrópico, de

su importancia ecológica y de su acelerada pérdida, el estudio sobre su biodiversidad
asociada, conocimiento y valoración para conservación es aún incipiente. El Piedemonte
del Meta en Colombia es una de las áreas más biodiversas y con mayor disponibilidad de
humedales lénticos de la cuenca del río Orinoco. Sin embargo, en las últimas décadas ha
sufrido una gran transformación del paisaje, afectando humedales naturales y creando
nuevos humedales con propósitos productivos y recreativos.
A través de la presente memoria de tesis doctoral se evalúa la importancia de los

humedales lénticos naturales y creados del Piedemonte del Meta – Colombia como
ecosistemas de especial interés para mantenimiento y conservación de la diversidad de
plantas y aves Neotropicales. Se comparó la diversidad de aves clasificadas según tres
gremios (aves acuáticas, semi-acuáticas y terrestres) y de plantas de acuerdo a la formación
vegetal (plantas arbóreas, acuáticas y herbáceas) en función del manejo de los humedales, el
cual estuvo comprendido por las categorías de origen (natural, mixto y artificial) y de tipo
de humedal (pantano, garcero, lago semi-natural, arrocera, piscícola y lago construido). Se
usaron números de Hill y se calcularon medidas de diversidad para evaluar la riqueza,
estructura y composición de aves y plantas, así como la relación entre la diversidad de aves
y plantas.
Los resultados obtenidos de esta investigación indican que se encontró una alta
diversidad de plantas con 628 especies vasculares registradas (407 arbóreas, 122 herbáceas
y 99 son plantas acuáticas). En cuanto a la diversidad de aves, se registró un total de 275
especies (196 especies de aves terrestres, 60 acuáticas estrictas, y 19 semi-acuáticas), que
representan el 16% de las aves de la región fisiográfica del Piedemonte y un 66% si lo
comparamos con la riqueza de especies del departamento del Meta.
Se encontró un fuerte efecto del tipo de humedal sobre los patrones de diversidad de
aves y plantas, siendo mayores las diferencias dentro de las categorías de manejo de los
humedales que entre ellas, situación que sugiere una alta heterogeneidad del paisaje y del
hábitat de los humedales. El recambio de especies fue principalmente alto en las
11
Resumen general
formaciones de plantas y la composición de especies estuvo influida por el manejo de los

humedales, que dependen de las actividades propias de cada tipo de humedal. La diversidad
de aves y plantas mostró una relación directa y positiva, estando fuertemente asociada a la
diversidad de plantas arbóreas y al origen de los humedales. Además, la diversidad de aves
acuáticas mostró una relación ascendente con el área del humedal. Por tanto, se sugiere el
uso de la relación de la diversidad de aves y plantas para la selección y priorización de
humedales de interés para la conservación de la biodiversidad.
Durante el desarrollo de este estudio se detectaron especies de aves de interés por su

distribución como el flamenco americano (Phoenicopterus ruber), del que se desconoce su
procedencia. Esta especie fue observada en cultivos de arroz, y se proponen dos vías posibles
de llegada, podría ser por la ampliación de su rango de distribución o la introducción de la
especie. Adicionalmente, este estudio contribuye con el reporte de la ampliación de rango
de distribución de cuatro especies de aves (Podilymbus podiceps, Certhiaxis cinnamomeus,
Satrapa icterophrys y Plegadis falcinellus) y se confirma la presencia de otras cuatro
especies para la región (Protonotaria citrea, Tachybaptus dominicus, Steatornis caripensis
e Icterus cayanensis). Asimismo, por medio de este estudio se confirma el uso e importancia
de los humedales lénticos de la región para la reproducción de las aves. Se describe la
fenología reproductiva de la garcita azul (Egretta caerulea) y se registran eventos
reproductivos del vaco colorado (Tigrisoma lineatum), la garza silbadora (Syrigma
sibilatrix) y el guaco común (Nycticorax nycticorax).
En general, los resultados ponen de manifiesto que los humedales lénticos estudiados
presentan una alta diversidad de plantas y aves a escala regional y local, a pesar de ser
ecosistemas con alta intervención humana e inmersos en un paisaje con una acelerada
trasformación. Se sugiere que estos humedales son refugios de la diversidad de plantas
nativas del bosque del Piedemonte del Meta y son hábitats clave para las aves acuáticas,
semi-acuáticas y terrestres. Los humedales creados tanto artificiales como mixtos actúan
como ecosistemas complementarios para el mantenimiento de esta diversidad, y junto con
los humedales naturales constituyen un complejo mosaico de humedales vitales para la
biodiversidad del Neotrópico. Por tanto, se hace necesaria la implementación de acciones de
gestión orientadas a la conservación de los humedales tanto naturales como creados (mixtos
y artificiales). Se propone la creación de un área de conservación en la región denominada
“reserva archipiélago”, que integre diferentes tipos y tamaños de humedales, como una
12
Resumen general
estrategia que permita la conciliación ambiental y el trabajo mancomunado de todos los

actores locales. Esta tesis doctoral ofrece una base científica para la toma de decisiones para
la gestión y conservación de humedales lénticos y su biodiversidad.
Palabras clave: biodiversidad, ecosistemas acuáticos, gestión y conservación de humedales,

Llanos Orientales, refugios de plantas, sitios de reproducción,
13
ABSTRACT
ABSTRACT
Despite the high variety of freshwater lentic wetlands in the Neotropic, of its
ecological importance and its fast loss, the study of their associated biodiversity, knowledge
and assessment for conservation is still incipient. The Piedmont of the Meta, Colombia is
one of the most biodiverse areas and with greater availability of lentic wetlands of the
Orinoco River Basin region. However, in the last decades it has undergone a major
transformation of the landscape, affecting natural wetlands and creating new wetlands with
productive and recreational purposes.
Through the present thesis I assess the importance of the natural and created lentic
wetlands of Piedmont of the Meta, Colombia as key ecosystems for the maintenance and
conservancy of Neotropical birds and plants biodiversity. The bird’s diversity was compared
in accordance with the ecological guilds (aquatics, semi-aquatics and landbirds) and plant´s
diversity according of vegetal formations (woody, aquatics and herbaceous plants) in
function of wetland management, which was defined by the categories of the wetland origins
(natural, mixed and artificial) and wetland types (swamps, heronries, rice fields, semi-natural
lakes, constructed lakes and fish farms). Hill numbers and other measured of diversity were
used to evaluate richness, structure and composition of plants and birds, as well as the
evaluation of relationship between the diversity of birds and plants.
The results of this research indicate that a high diversity of plants was found with
628 vascular species (407 of woody species, 122 herbaceous and 99 aquatic plants). As to
birds, it was registered a total of 275 species (196 landbirds, 60 strict aquatic and 18 semi-
aquatic bird species), that represent 16% of all birds in the Piedmont physiographic region
and 66% if compared to the richness of species of the Meta Department.
There was a strong effect of the type of wetland on the patterns of diversity of birds
and plants, being greater the differences within of the management wetland categories than
between them, situation that suggest a high landscape and habitat heterogeneity of the
wetlands. The species turnover was mainly high in the plant formations and the species
composition was influenced by wetland management, which depends of activities performed
in each wetland. The diversity of birds and plants showed a direct and positive relationship,
17
Abstract
being strongly associated with the diversity of woody plants and to the origin of the wetlands.
Also, the aquatic bird’s richness showed an ascending relation with the area of the wetland.
Therefore, the use of the relationship between the diversity of birds and plants for the
selection and prioritization of wetlands of interest for the conservation of biodiversity is
suggested.
During the development of this study were detected bird species of interest for their
distribution as American Flamingo (Phoenicopterus ruber), for which its origin in the region
is unknown. This species was watched in rice fields, and two possible arrival routes are
proposed, could be for the extension of range distribution or for the species introduction. In
addition, this study contributes to report the expansion of the distribution range of four bird
species (Podilymbus podiceps, Certhiaxis cinnamomeus, Satrapa icterophrys and Plegadis
falcinellus) and confirms the presence of other four species in the region (Protonotaria
citrea, Tachybaptus dominicus, Steatornis caripensis and Icterus cayanensis). In addition,
this study confirms the use and importance of lentic wetlands in the region for the
reproduction of birds and describes the reproductive phenology of little blue heron (Egretta
caerulea) and reproductive events of Rufescent Tiger-Heron (Tigrisoma lineatum),
Whistling heron (Syrigma sibilatrix) and Black-Crowned Night-Heron (Nycticorax
nycticorax).
In general, the results reveal that lentic wetlands studied have a high diversity of
plants and birds at local and regional scale, despite that they are ecosystems with high human
intervention and are immersed in a landscape with an accelerated transformation. It is
suggested that these wetlands are refuges of the diversity of native plants of the forest of the
Meta Piedmont and are key habitats for aquatic, semi-aquatic and landbirds. The created
wetland both artificial and mixed act as complementary ecosystems for the maintenance of
diversity, and together with natural wetlands constitute a complex system of vital wetlands
for the Neotropical biodiversity. Therefore, it is necessary the implementation of
management actions aimed at the conservation of the wetlands both natural and created
(mixed and artificial). It proposes the creation of a conservation area in the region called
"reserve archipelago" a viable initiative along the region, that integrates different types and
sizes of wetlands, as a strategy that will allow environmental conciliation and the joint work
of all local stakeholders. This dissertation provides a scientific basis for decision-making of
the management and conservation of wetlands and their biodiversity.
18
Abstract
Keywords: aquatic ecosystems, biodiversity, Llanos Orientales, plant refuges, reproduction

sites, wetland management and conservation.
19
INTRODUCCIÓN GENERAL
INTRODUCCIÓN GENERAL
I. MARCO CONCEPTUAL
La acelerada pérdida de los humedales, y en gran medida el desconocimiento de su
biodiversidad asociada, son los principales factores que dificultan su sostenibilidad a través
del tiempo y ponen de manifiesto la necesidad de ser investigados (Gopal, 2009). El estudio
de los ecosistemas y de su biodiversidad, es un campo de la Ecología que aborda el análisis
de medidas de diversidad (Magurran y McGill, 2011), el cual está siendo empleado como
herramienta para la evaluación del estado ambiental y como base para la toma de decisiones
orientadas a la gestión y conservación de los hábitats y las especies (Halffter et al., 2001;
Duelli y Obrist, 2003), dentro de la reciente ciencia denominada Biología de la Conservación
(Telleria, 1999). En la presente tesis doctoral se aborda el estudio de la diversidad de plantas
y aves de los humedales lénticos del Piedemonte Andino - Orinoquense en el Departamento
del Meta, Colombia, y se proponen como un insumo local para la valoración de su estado y
su sostenibilidad. Se presenta una breve descripción de los temas abordados durante el
desarrollo de esta investigación.
1.1 Definición e importancia de los humedales

El término humedal “wetland” en ingles se ha empleado para incluir a los ecosistemas
acuáticos dentro de una definición general y data desde la década de 1950 como un término
introducido por el Fondo de Pesca y Vida Silvestre de Estados Unidos (U.S. Fish and
Wildlife Service, FWS) para describir ecosistemas de interés para aves acuáticas (National
Research Council, 1995). Posteriormente, con la creación de la Convención sobre los
Humedales Ramsar (firmada en Irán, 1971) la definición más empleada es la que se basa en
la propuesta de Scott y Carbonell (1986):
"...son humedales aquellas extensiones de marismas, pantanos, turberas o aguas de

régimen natural o artificial, permanentes o temporales, estancadas o corrientes, dulces,
salobres o saladas, incluyendo las extensiones de agua marina cuya profundidad en marea
baja no exceda de seis metros"
Este término fue acogido por Colombia desde la creación de la Política Nacional
sobre humedales (MMA, 2002). Sin embargo, recientemente el concepto de humedal ha sido
23
Introducción general
redefinido por Jaramillo et al. (2015) de acuerdo a las nuevas iniciativas sobre humedales
que se han planteado en el País y contempla a los organismos como componentes ecológicos
de interés en este estudio:
“…los humedales son todos aquellos ecosistemas que, debido a condiciones

geomorfológicas e hidrológicas, permiten la acumulación de AGUA temporal o
permanentemente, y dan lugar a un tipo característico de suelo y/o a organismos
adaptados a estas condiciones”
Dentro de esta definición se incluyen los humedales de agua dulce (freshwater), que
comprenden los hábitats acuáticos con vegetación especialmente adaptada a saturación
prolongada del agua o inundación superficial de los suelos (Gopal, 2014). Dentro de ellos se
encuentran los humedales lénticos, denominados así porque su sistema de circulación del
agua no fluye en una dirección continua o definida. Estos humedales pueden ser tanto
palustres (baja profundidad, gran parte del cuerpo de agua cubierto por vegetación acuática)
como los pantanos y humedales lacustres (cuerpo de agua abierto, con vegetación sólo en
las márgenes) como lagos, lagunas y cuerpos de agua artificiales como estanques y pozos
(Jaramillo-Villa et al., 2015). Siendo los humedales lénticos los seleccionados para el
presente estudio.
Se estima que, por unidad de área a escala mundial, los humedales son uno de los
ecosistemas más valiosos, al proporcionar múltiples bienes y servicios tanto para el bienestar
del hombre (abastecimiento de agua, materiales, alimento y recreación), como para la
biodiversidad asociada y el ambiente (Costanza et al., 1997; MEA, 2005; Zedler y Kercher,
2005; Mitsch et al., 2015). Como hábitats, son vitales para muchas especies como refugio
de biodiversidad (MEA, 2005; Gopal, 2009; Ghermandi et al., 2010) y nicho ecológico
clave para el desarrollo de muchas especies que depende directa o indirectamente de sus
recursos (Burton et al., 2009; Mitsch y Gosselink, 2015). No obstante, los humedales de
agua dulce son considerados uno de los ecosistemas más amenazados de la Tierra, por su
rápida y extensa degradación, teniendo las tasas más altas de reducción y pérdida (Dahl,
1990; Maltby, 1991; Gibbs, 2000). En general, debido a la diversidad de especies asociadas
a los humedales y a su acelerada pérdida, los humedales son considerados como ambientes
prioritarios para su conservación global (MEA, 2005; Gopal, 2009).
24
1.2 Humedales en la Orinoquia y en el Piedemonte del Meta

Los humedales en la región de la cuenca del río Orinoco en Colombia representan el
48% de los humedales del país, siendo la subcuenca del río Meta uno de sus principales
tributarios, la cual cuenta con el mayor número de registros de humedales para Colombia y
la Orinoquia (Jaramillo-Villa et al., 2015). Por ello, el Piedemonte del Departamento del
Meta (ver Figura 1) se considera como un área clave para el abastecimiento de agua para las
tierras bajas, debido a los múltiples nacimientos, quebradas y al amplio drenaje de ríos
principales (Correa et al., 2005).
En el Piedemonte son muy comunes los humedales lénticos de origen natural como
los pantanos, y los humedales creados por el hombre que corresponden a cuerpos de agua
transformados o subsidiados (Lasso et al., 2014), construidos principalmente con fines
productivos como los arrozales (cultivos de arroz de riego), los estanques piscícolas (para
producción acuícola), y los lagos construidos para la recreación y efectos paisajísticos en
hoteles y condominios. Regional y localmente se ha resaltado la importancia de conservar
los humedales lénticos, siendo varios de ellos propuestos como prioridades de conservación
de acuerdo a la biodiversidad registrada, a la importancia hídrica y a las presiones, dentro de
las que se destaca el área prioritaria de conservación para la biodiversidad en la cuenca del
río Orinoco “Alto del río Meta” (Ramírez et al., 2011). Asimismo, es importante destacar
que la cuenca del río Orinoco es considerada como prioritaria para la conservación de aves
acuáticas, especialmente para su reproducción (Williamson et al., 2013).
En el municipio de Villavicencio algunos humedales naturales urbanos y suburbano

tipo pantano han sido incluidos en categorías locales de conservación, como el Área de
Recreación Parque Ecológico Coroncoro y el distrito de conservación de suelos Kirpas-
Pinilla-la Cuerera. A pesar de las iniciativas de los entes ambientales competentes, la
degradación de los humedales en esta región ha sido progresiva y las medidas de control y
gestión han sido ineficientes (Prado, 2010).
1.3 Biodiversidad asociada a humedales

Los humedales son ecosistemas biológicamente muy diversos, siendo considerados
como reservorios de biodiversidad (MEA, 2005; Gopal, 2009; Ghermandi et al., 2010).
Estos ecosistemas acuáticos tienen asociados grupos de especies características que
dependen directa e indirectamente de los ambientes acuáticos-terrestres que conforman a los
25
humedales y de las características ecosistémicas para su desarrollo y supervivencia (Mitsch

y Gosselink, 2015). Dentro de los grupos más característicos de los humedales se encuentran
las plantas y las aves.
A pesar que el Piedemonte es una de las subregiones con mejor documentación sobre
biodiversidad en la cuenca del Orinoco, este tiene fuertes vacíos de conocimiento en fauna
y flora (Fernández et al., 2010). Los principales registros se encuentran, en su mayoría,
concentrados y asociados a cabeceras municipales, carreteras y cuerpos de agua fluviales.
La información biológica disponible del Piedemonte corresponde a expediciones realizadas
en las primeras décadas del siglo pasado, a salidas de campo de Universidades del interior y
recientemente al desarrollo de estudios por parte de ONGs, entidades ambientales locales y
proyectos específicos (Murillo-Pacheco, 2005; Romero-Ruiz et al., 2009). Sin embargo, el
conocimiento de la biodiversidad asociada a los humedales es aún más incipiente y está a
cargo de iniciativas de entidades ambientales locales o de la academia como las recientes
investigaciones realizadas por la Universidad de los Llanos sobre ríos y de
CORMACARENA (Corporación para el Desarrollo Sostenible del Área Especial de La
Macarena) en humedales lénticos urbanos y suburbanos, así como en la gestión de áreas de
conservación local. Al igual que en casi el resto de humedales interiores de Colombia,
existe un importante carencia de información biológica sobre humedales (Naranjo et al.,
1999) y sobre humedales lénticos de Piedemonte la información publicada es
prácticamente inexistente.
1.3.1 Plantas y humedales

La vegetación en los humedales comprende uno de los atributos característicos y
fundamentales de la dinámica de los ecosistemas acuáticos (Burton et al., 2009); además,
las plantas cumplen importantes funciones y determinan gran parte de la estructura de los
humedales (Ren-dong y Ji-yuan, 2002; Vymazal y Kröpfelová, 2008). La mayoría de las
plantas presentes en los humedales soportan la variación en los regímenes de agua y la
humedad, formando comunidades características de acuerdo a sus adaptaciones y resistencia
(Cronk y Fennessy, 2001). En los humedales las plantas son usadas como indicadores del
estado y salud de los ecosistemas acuáticos (Tiner, 1993; Li et al., 2014), empleadas para
diferenciar funciones y características de los humedales, así como la integridad ecológica y
los límites del humedal (Cronk y Fennessy, 2001). La diversidad de plantas puede servir
para identificar condiciones ambientales, procesos naturales y el grado de influencia humana
26
sobre estos ecosistemas (Clément y Proctor, 2009), principalmente por su alta sensibilidad a
los cambios en el entorno abiótico y uso del suelo (Schulze et al., 2004).
Estudios previos han puesto de manifiesto la alta diversidad de plantas en la

subregión fisiográfica del Piedemonte siendo considerada a su vez una de las subregiones
más diversas de la Orinoquia Colombiana, con reportes que oscilan entre 754 (Rangel, 1998)
a 3150 especies (Minorta y Rangel., 2014b). No obstante, no existe evidencia sobre cuántas
especies de plantas se encuentran en el Piedemonte del Meta y mucho menos asociadas a
humedales del Piedemonte. En este sentido, la única aproximación con la que se cuenta es
un estudio local llevado a cabo en bosques de 8 municipios del Departamento del Meta en
el que se reportan 736 especies de plantas arbóreas (Carvajal et al., 2007). Por su parte, en
plantas acuáticas se cuenta exclusivamente con un listado de 341 especies para las planicies
inundables de toda la Orinoquia Colombiana (Fernández et al., 2015), y se carece de una
cifra para plantas herbáceas. Por tanto, la información disponible sobre plantas del
Piedemonte corresponde en su mayoría a aproximaciones con muy pocos datos específicos
y muchos menos aun sobre humedales (ver cifras en tabla S1).
1.3.2 Aves y humedales

Las aves son consideradas como un buen grupo indicador de alteraciones en el
ecosistema (Morrison, 1986), por lo que es un grupo ideal para evaluaciones ecológicas
(Carignan y Villard, 2002). Una de sus principales características es ser considerado uno de
los grupos taxonómico mejor conocidos y diverso, con una identificación rápida y confiable
en el campo, además por presentar especializaciones ecológicas en hábitos alimenticios y
uso de hábitats que los hace ser sensibles a perturbaciones del hábitat (Savard et al., 2000;
Villareal et al., 2004). Algunas especies podrían actuar como “especies sombrilla”, por lo
que sus requerimientos de hábitat indirectamente garantizarían la protección de otros
organismos (Telleria, 1999; Roberge y Angelstam, 2004). En humedales, se emplean
ampliamente a las aves acuáticas como indicador del estado ambiental y de la salud de los
ecosistemas acuáticos (Paillisson et al., 2002; Mistry et al., 2008; Amat y Green, 2010) y
muy poco se ha abordado la indicación de estos hábitats con otros gremios ecológicos como
las aves terrestres o acuáticas no estrictas.
El Neotrópico es la región con mayor riqueza de especies de aves a nivel global

(Kricher, 2010), en especial se destaca la diversidad en Suramérica (Rahbek et al., 2007), en
27
donde se han reportado 3369 especies (Remsen et al., 2016), de las cuales 1921 especies se
han registrado en Colombia (Donegan et al., 2015), y por esto es considerado el país más
diverso de aves por unidad de área en el mundo (Renjifo et al., 2002). Para la región de la
Orinoquia Colombiana se han reportado cifras entre 761 y 877 especies de aves (Tabla S2),
provenientes en su mayoría de la recopilación de registros ornitológicos (Murillo-Pacheco,
2008; Umaña-Villaveces et al., 2009; Acevedo et al., 2014), dentro de los que se encuentra
también el análisis y compilación de los registros de 86 especies migratorias (Restrepo-Calle
y Peña-Herrera, 2005) y la publicación de dos libros (Olivares, 1982; McNish, 2007).
En la subregión fisiográfica del Piedemonte se encuentra la mayor concentración de

registros ornitológicos de la región, específicamente en la porción del Piedemonte del
Departamento del Meta (Acevedo et al., 2014). Sin embargo, aún existen fuertes vacíos de
información (Murillo-Pacheco, 2005; Umaña-Villaveces et al., 2009), especialmente sobre
aves asociadas a humedales, sumado a que los esfuerzos de conocimiento se han basado
mayoritariamente en el estudio de aves acuáticas en Sabanas inundables (Ruiz-Guerra et al.,
2014), garceros (Antelo, 2013) y en grupos puntuales como las aves playeras (Murillo-
Pacheco, 2006). Por su parte, el estudio de las aves en el Piedemonte del Meta y en los
alrededores de Villavicencio se remonta a datos históricos (p. ej. McKay, 1980), a las
iniciativas de ONGs locales en especial la Corporación KOTSALA con el desarrollo de los
Censos Neotropical de aves acuáticas (CNAA) y el Censo Navideño de aves (Parada y
Murillo-Pacheco, 2005; Murillo-Pacheco, 2009), y a proyectos locales en humedales
urbanos, suburbanos y en arroceras. Asimismo, entidades académicas (Universidad de los
Llanos), observadores y aficionados de aves. Además del desarrollo de la presente
investigación de tesis doctoral (Murillo-Pacheco et al., 2009a; Murillo-Pacheco et al.,
2009b) y de resultados de procesos anteriores a ella (Murillo-Pacheco, 2010).
1.3.3 Medidas de análisis de diversidad y prioridades de conservación

El uso de medidas de diversidad es cada vez más común para el estudio de los
ecosistemas y como método para comparar entre hábitats y evaluar los disturbios o la
intervención del hombre sobre ellos, en especial en diferentes usos del suelo (Magurran,
2004). Pero también como método para la selección y priorización de áreas para la
conservación (Halffter et al., 2001). Puesto que existe una fuerte necesidad de acceder a
métodos eficientes, económicos, realizables en corto de tiempo y de calidad tanto para el
inventario de la biodiversidad (p. ej. Villareal et al., 2004) como para su priorización (p. ej.
28
Sarkar et al., 2002), especialmente en ambientes diversos y con presupuestos limitados,

como el Piedemonte.
Para determinar prioridades de conservación se ha incursionado en el uso de medidas

de biodiversidad denominadas 'top-down', en el que la biodiversidad de las diferentes áreas
puede compararse usando medidas basadas en el número de taxa más altos de cada uno grupo
taxonómico (Williams y Gaston, 1994). Este método puede ser aplicado para humedales, sin
embargo, el estudio de la diversidad en ecosistemas acuáticos se hace por lo general de
forma independiente para cada grupo taxonómico (p. ej. Mistry et al., 2008; Li et al., 2014),
algunas excepciones realizan estudios multi-taxa (p. ej. Rooney y Bayley, 2012), y pocos
son los que han evaluado la relación planta-ave (p. ej. Wilson y Bayley, 2012; Fanelli y
Battisti, 2014; Glisson et al., 2015) y realmente son escasos los que evalúan directamente
esta relación con fines hacia la gestión y conservación de los ecosistemas (p. ej. Fanelli et
al., 2014).
Sin embargo, estos métodos han sido pobremente empleados para la selección y
priorización de humedales. En general, a nivel internacional, los métodos empleados para
ecosistemas acuáticos siguen los lineamientos propuestos por la Convención RAMSAR, los
cuales incluyen no solo el componente de la biodiversidad sino que integra otros ítems
biológicos, la representación geográfica y los intereses sociales y políticos de los países
proponentes (Ramsar, 2004). Dentro de sus criterios biológicos más relevantes está la
presencia de especies y comunidades ecológicas que se encuentren bajo amenaza, que tengan
distribución restringida, o poblaciones en una etapa crítica de su ciclo biológico; asimismo
incluyen criterios específicos sobre la presencia y abundancia de aves acuáticas (poblaciones
de 20.000 o más aves acuáticas o el 1% de los individuos de una población de una especie o
subespecie) (Ramsar, 2007a).
Otros métodos empleados son los propuestos por grandes ONGs o entidades
ambientales globales, como el protocolo propuesto por la UICN para la identificación de
sitios de conservación de agua dulce (freshwater ecosystem), el cual incluye 6 pasos y 16
criterios (Darwall y ViÉ, 2005), de difícil obtención en áreas con poca generación y
disponibilidad de información biológica como los humedales Neotropicales. Iniciativas para
la priorización de sitios, incluidos los humedales, podrían ser las orientadas a la conservación
de grupos específicos como las Áreas de importancia para la Conservación de las Aves
29
conocidas mundialmente como IBA’s y en Colombia denominadas AICAS (Franco et al.,

2009), pero estas categorías no son adoptadas legalmente por los países o las localidades,
quedando en entredicho la capacidad de gestión con sitios priorizados a través de este tipo
de criterios, posiblemente útil para otros fines.
Regionalmente en la cuenca del río Orinoco en Colombia se han planteado áreas

prioritarias para la conservación de la biodiversidad, que incluyen humedales como los
propuestos por el Fondo Mundial - WWF (WWF, 1998) y varias iniciativas lideradas por el
Instituto Alexander von Humboldt - IAvH en los últimos años, los cuales se han basado en
ejercicios fundamentados en la recopilación de información, evaluación de amenazas y
vulnerabilidad, sugerencias de expertos temáticos en biodiversidad y en el uso de
herramientas de sistemas de información geográfica - SIG, sitios que en su mayoría
correspondieron a subcuencas abastecedoras (p. ej. alto río Meta) y en zonas con gran
diversidad de humedales (Lasso et al., 2010; Lasso et al., 2011); en esta propuesta se
priorizaron sitios para plantas (Fernández et al., 2010) y aves (Restrepo-Calle et al., 2010).
Otros ejercicio de selección de áreas para conservación de la biodiversidad en la región se
han realizado con aves playeras, con las cuales se identificaron las arroceras del
departamento del Meta como sitios locales prioritarios (Johnston-González y Eusse-
González, 2009). Localmente, en el Piedemonte Meta y concretamente en los municipios de
Villavicencio y alrededores, las prioridades de conservación en humedales dependen de los
intereses e iniciativas de la entidad ambiental local que en este caso corresponde a
CORMACARENA, centrándose en la delimitación y formulación de planes de manejo.
1.4 Pérdida de humedales y de su diversidad asociada

Los humedales están sufriendo una elevada conversión de sus ecosistemas naturales
producto de múltiples factores y presiones, pero especialmente debido a la ampliación de la
frontera agrícola y por el crecimiento urbano (Asselen et al., 2015), hasta el punto de estar
fuertemente reducidos y amenazados (Dahl, 1990; Maltby, 1991; MEA, 2005). Esta
situación es evidente en los humedales interiores del Neotrópico y en especial en Suramérica,
en donde se han presentado grandes pérdidas, transformaciones y una acelerada degradación
en las últimas décadas (Junk, 1993; Naranjo, 1995), siendo una de sus principales causas la
conversión a otro tipo de usos del suelo, que trae consigo actividades como el drenaje y
canalización de los flujos de agua (Hansson et al., 2005). Sin embargo, una de las presiones
más considerables son las ejercidas por las ciudades (Light, 2003), no solo por su expansión
30
sino por todos los recursos que requiere para el mantenimiento de las poblaciones humanas
concentradas (p. ej. alimento, materias primas y recreación).
En Colombia se han evidenciado varios conflictos provocados por la intervención

humana que causan transformación y perturbación de los humedales (IAVH, 1998). Pero se
ha identificado que la principal causa del deterioro de los humedales en el país es la
ineficiencia en la planificación y manejo de estos ecosistemas, así como la desarticulación
de las políticas (MMA, 2002). En el caso particular de los humedales del Piedemonte del
Meta, estos se deben haber visto afectados con una acelerada y extensiva transformación del
paisaje desde la década de 1940 (Bates, 1948; Rausch, 2009) y a la expansión urbana del
municipio de Villavicencio (Nossin, 1999).
Específicamente en las dos últimas décadas en Villavicencio se ha presentado una gran

trasformación del uso del suelo y se han afectado los humedales naturales con la pérdida de
más de 100 ha de áreas pantanosas y lagunas, por otra parte se han incrementado los
humedales artificiales en aproximadamente 720 ha (Murillo-Pacheco y Gutiérrez, 2016), la
mayoría de ellas correspondientes a lagos artificiales y a estanques piscícolas escavados en
la tierra (Yossa et al., 2014). El área urbana ha crecido en más de un 200% con alrededor de
3453 hectáreas construidas y se ha presentado una conversión de las tierras cultivadas,
intensificando los cultivos permanentes (p. ej. palma africana) y disminuyendo los cultivos
transitorios (p. ej. arroz) (ver figura S1 y tabla S3, tomado de Murillo-Pacheco y Gutiérrez,
2016).
1.5 Manejo y conservación de humedales y su biodiversidad

El manejo de los humedales está influenciado por las diferentes condiciones de su
naturaleza, así como por las actividades humanas que se llevan a cabo de acuerdo al tipo de
humedal y a su uso (Ambasht et al., 2003). El conocimiento de la diversidad en humedales
manejados en el Neotrópico es escaso, y la contribución de diferentes tipos de humedales a
la diversidad regional es casi desconocida, centrándose el esfuerzo de conocimiento
principalmente en grandes humedales naturales (Naranjo, 1995) y sin evidencia del aporte
de los humedales artificiales al mantenimiento de la diversidad.
El origen de los humedales es un factor importante en las condiciones ecológicas que se

mantienen en ellos, los humedales naturales deberían ser fieles representantes de las
31
características ambientales y de los procesos estocásticos de la región, así como de los

disturbios. Sin embargo, en paisajes modificados en los que son construidos humedales, los
humedales creados han ido cobrando importancia (Froneman et al., 2001; Ghermandi et al.,
2010), al proveer refugio a la diversidad (Chester y Robson, 2013) y al ofrecer recursos que
les permite actuar como hábitats alternativos, especialmente para las aves acuáticas (p. ej.
Rosselli y Stiles, 2012). Sin embargo, se ha argumentado con múltiples estudios que a pesar
de todos sus atributos no logran reemplazar a los humedales naturales (Ma et al., 2004;
Sebastián–González y Green, 2015) y muchos de ellos podrían convertirse en sumideros o
trampas ecológicas para algunas especies (Ervin et al., 2006).
Otra de las características de los humedales es su área, la cual juega un papel importante
sobre su diversidad biológica (p. ej. Guadagnin et al., 2009). Múltiples estudios han sugerido
la importancia de pequeños humedales que ofrecen servicios ecosistémicos, varios de ellos
relacionados con el mantenimiento y conservación de la biodiversidad (Blackwell y Pilgrim,
2011). En este sentido, los pequeños humedales son ecosistemas de interés y de gran valor
para grupos de vertebrados, tanto en humedales naturales (Semlitsch y Bodie, 1998; Russell
et al., 2002) como artificiales (Dodd y Cade, 1998).
Dentro de la política nacional de humedales de Colombia, éstos se denominan como

ecosistemas estratégicos, por lo cual es necesario el uso racional y la conservación de los
humedales interiores (MMA, 2002). La Convención Ramsar propone lineamientos de
medidas de manejo para los humedales basados en sus características ecológicas (Ramsar,
2007b) siendo necesaria la reconciliación entre la sociedad y la naturaleza, con acciones de
sostenibilidad inminentes (Voinov y Farley, 2007). Para ello, es necesaria la inclusión y
participación activa de todos los actores locales gubernamentales, ambientales, académicos
y población civil (Danielsen et al., 2009) y de manera que incluya a los actores locales para
su efectiva y proactiva conservación (Maltby, 1991; Ramsar, 2007c). Asimismo, algunas
prácticas de manejo después de la pérdida de humedales, implican la creación de nuevos
humedales o la restauración de los que se encuentran afectados (OĆonnell y Noss, 1992;
Whigham et al., 1993). Sin embargo, son necesarias estrategias de manejo que vayan acorde
a las necesidades y a las características regionales de los ecosistemas (Glasbergen y Klijn,
1991), así como también de acuerdo al grupo taxonómico o a la identidad de mayor interés
para su conservación (p. ej. para aves acuáticas, Kushlan, 1986).
32
II. OBJETIVOS
Esta memoria de tesis doctoral tiene como principal objetivo general evaluar la importancia
de los humedales lénticos del Piedemonte Andino - Orinoquense del Meta en Colombia
como hábitats estratégicos para la conservación de la diversidad de plantas y aves en la
región.
Para contestar este objetivo se han propuesto como objetivos específicos:
1) Evaluar el papel de los humedales lénticos como refugio de la diversidad de plantas

del Piedemonte y las implicaciones del manejo sobre su diversidad.
2) Examinar el efecto del manejo de los humedales lénticos del Piedemonte del Meta
sobre la diversidad de aves de acuerdo a gremios ecológicos.
3) Analizar la relación entre la diversidad de plantas y aves como herramienta potencial

para la priorización y gestión de los humedales lénticos del Piedemonte.
4) Destacar registros biológicos de interés encontrados en los humedales lénticos del

Piedemonte que contribuyan a resaltar el valor ecológico de estos ecosistemas
acuáticos para la región.
33
III. ÁREA DE ESTUDIO

El Piedemonte Andino es una subregión de la Cuenca del río Orinoco en Colombia
(región biogeográfica conocida como Orinoquia), localizado en la vertiente oriental de la
Cordillera Oriental de los Andes (Rosales et al., 2010), y forma una zona transicional y de
confluencia entre los bosques Andinos, el Amazonas y las Sabanas de los Llanos de
Orientales (Hernández et al., 1992; Molano, 1998). El Piedemonte se distribuye en un rango
altitudinal entre 200 a 1100 m.s.n.m, con un clima muy húmedo tropical, caracterizado por
un patrón monomodal, con una temperatura anual promedio de 25°C y elevadas
precipitaciones durante 8 meses al año (abril - noviembre), con un promedio mensual de 400
mm y una media anual de 2700 a 4600 mm (Minorta y Rangel., 2014a).
Este Piedemonte es una de las regiones más diversas del Oriente Colombiano
(Molano, 1998; Romero-Ruiz et al., 2009), caracterizada por la alta presencia de humedales
de tipo natural y creados (Lasso et al., 2014) y está inmerso dentro del refugio del Pleistoceno
denominado como “Villavicencio”. Sin embargo, el Piedemonte tiene una alta
vulnerabilidad ecosistémica (Ramírez et al., 2011), producto principalmente de la fuerte
fragmentación que ha sufrido desde la mitad del siglo pasado (Bates, 1948; Etter et al.,
2008), especialmente debido al crecimiento urbano de Villavicencio y sus alrededores
(Nossin, 1999; Rausch, 2006), a la expansión de la frontera agropecuaria y a las actividades
directas e indirectas de la industria petrolera (Rausch, 2009).
Una porción de este Piedemonte se encuentra en la parte norte del Departamento del
Meta en el que se localiza un ecosistema único y de interés por su alta biodiversidad llamado
Zonobioma tropical húmedo “Piedemonte del Meta” (ZHT), el cual cubre el 0.3% de los
ecosistemas naturales de la Orinoquia y es considerado uno de los más diversos ecosistemas
por unidad de área en la región (Romero-Ruiz et al., 2004). Este estudio se realizó dentro de
este bioma en 37 humedales lénticos en los municipios de Villavicencio, Puerto López,
Restrepo y Cumaral (4°3´14.7¨N - 73°42´56.8¨W and 3°59´41.1¨N - 73°5´12.2¨W, 200–484
m.s.n.m) (Figura 1). Los humedales estuvieron distribuidos dentro de una extensión de
67.921 ha (polígono en el que se distribuyen los humedales estudiados), y tuvieron una
cobertura de 423 ha en cuerpos de agua y 435 ha de bosque (a partir de un buffer de 500 m
alrededor del centroide, Tabla S4).
34
Figura 1. Localización de los humedales lénticos en el Piedemonte del Meta de la Orinoquia Colombiana.
El manejo de los humedales es propuesto en este trabajo a través de la categorización

dentro seis (6) tipos de humedales y tres (3) orígenes (Figura 2), división que se basa en la
naturaleza, uso y características de los humedales, y con base en la tipología utilizada en los
sistemas de clasificación de humedales de carácter internacional (Ramsar, 2012), nacional
(MMA, 2002) y regional de la Orinoquia (Lasso et al., 2014). Los tipos de humedales
propuestos en este estudio son:
 Pantanos (SW): son humedales naturales denominados arbolados por la presencia

predominante de vegetación arbórea y arbustiva, dentro de tierras inundables y
por lo general sin un espejo de agua diferenciado (Figura 2A). Por lo general,
están asociados a otros ecosistemas acuáticos como nacederos, arroyos y
pequeños ríos (conocidos localmente como caños). Se consideraba que el
Piedemonte en esta región tenía un continuo de bosque con humedales de este
tipo (Bates, 1948) y los humedales que se encuentra actualmente son relictos.
35
 Garceros (HC): son también humedales naturales arbolados, pero con cuerpos de
agua más distinguibles que en los pantanos, por lo general con zonas poco
profundas como esteros (áreas inundables someras y temporales de acuerdo a la
época de lluvia y sequía). Estos humedales se caracterizan por grandes
congregaciones de aves acuáticas (especialmente garzas), que utilizan el sustrato
arbóreo para descansar y nidificar (Figura 2B).
 Arroceras (RF): son fincas dedicadas a la siembra del cultivo de arroz (Oryza
sativa) en condiciones de riego (no la variedad de arroz secano). Se caracterizan
porque durante ciertas etapas del cultivo el suelo es inundado y se mantienen
películas de agua poco profundas (Figura 2C). Son considerados humedales
mixtos porque han sido creados sobre humedales naturales y forman un complejo
junto con los humedales artificiales que son construidos como los canales de
riego y en algunos casos pequeñas represas. La mayoría de ellos cuenta con
relictos de vegetación arbórea entre canales y lotes.
 Lagos semi-naturales (SNL): son lagos creados sobre humedales naturales, los
cuales son profundizados, ampliados y canalizados para la formación de un
espejo de agua con más profundidad que el original (Figura 2D). Se caracterizan
por retener características de los humedales naturales sobre los que fueron
adecuados y por incluir actividades de manejo como la creación de jardines y
reforestación.
 Lagos construidos (CL): son humedales artificiales totalmente creados,

principalmente son excavados sobre terrenos que no fueron con anterioridad
humedales, y se construyen espejos de agua variables que por lo general superan
1 m de profundidad y 1 ha de extensión. Estos humedales han sido construidos
en su mayoría en hoteles y condominios con propósitos recreativos y
paisajísticos.
 Piscícolas (FF): son pozos cuadrados o rectangulares excavados sobre suelo por
lo general no hicieron parte de un humedal natural. Estos estanques son creados
para la acuacultura (producción de peces de agua dulce como mojarra y cachama)
y tienen profundidades superiores a 1 metro.
36
Estos tipos de humedales fueron incluidos en tres categorías de origen:

 Naturales: son humedales que retienen sus características naturales y que la
intervención humana no ha afectado la dinámica natural del agua y del
ecosistema, por tanto, no requieren ser subsidiados para su mantenimiento y
permanencia (SW and HC).
 Mixtos: son cuerpos de agua que fueron creados sobre humedales de origen
natural, con acciones antrópicas para su modificación y adecuación de acuerdo a
intereses particulares. Sin embargo, a pesar de su intervención guardan muchas
características de los humedales naturales, y cuentan con áreas construidas y
requieren por lo general de la regulación hídrica externa (SNL y RF).
 Artificiales: son cuerpos de agua construidos completamente por el hombre, por

lo general son lagos y pozos creados sobre suelos que no fueron humedales. Sin
embargo, están asociados a cuerpo de agua lóticos (caños y ríos), que por lo
general abastecen el agua para su mantenimiento, puesto que son totalmente
subsidiados por el hombre y la dinámica del agua depende de las acciones de
manejo a las que sean objeto (CL y FF).
37
Figura 2. Orígenes y tipos de los humedales lénticos estudiados. Naturales: A) pantanos (SW) y B) garceros
(HC); Mixtos: C) arroceras (RF) y D) lagos semi-naturales (SNL); Artificiales: E) lagos construidos (CL) y F)
piscícolas (FF).
38
IV. MÉTODOS BÁSICOS
4.1. Muestreo de plantas
En este estudio se identificaron las plantas vasculares Angiospermas (plantas con
flores) y los Pteridophytes (criptógamas vasculares) asociadas a los humedales lénticos. Se
muestrearon de manera independiente tres formaciones vegetaciones de plantas (Figura 3),
así:
 Plantas arbóreas (Wp): incluye las plantas leñosas con hábitos arbóreos y arbustivos.
Se muestrearon a través de cuatro transectos lineales de 50 × 2 m que corresponden
a 0.02 ha por humedal; los transectos fueron ubicados lo más cerca posible a la orilla
del humedal dentro de un buffer de 200 m alrededor y una distancia mínima de 100
m entre transectos. Se registró el número de individuos por especie con diámetro a
la altura del pecho (DBH) ≥ 2.5 cm (Figura 3A).
 Plantas acuáticas (Aqp): se muestrearon por medio de 10 parcelas de 1×1 m y
separadas con una distancia mínima de 5 m entre cada una. Las parcelas se ubicaron
en la zona inundable del humedal con presencia de vegetación emergente (Figura
3B) y en cada una de ellas se calculó el porcentaje de cobertura de cada especie.
 Plantas herbáceas (Pinto y Maheshwari): se muestrearon por medio de otras 10
parcelas de 1×1m y separadas con una distancia mínima de 5 m entre cada una. Las
parcelas se ubicaron en la zona terrestre y seca del humedal con la presencia de
hierbas y pastos. En cada parcela se calculó el porcentaje de cobertura de cada
especie (Figura 3C).
39
Figura 3. Muestreo de plantas en los humedales lénticos del Piedemonte del Meta. Por formación vegetal: A)
arbóreas, B) acuáticas y C) herbáceas.
Las especies de plantas registradas fueron clasificadas en tres categorías de acuerdo a su
procedencia, especies típicas correspondientes a aquellas que se distribuyen en el
Piedemonte del Meta, y las especies introducidas correspondientes a las especies foráneas,
dentro de las que se encuentran las especies “exóticas introducidas” correspondientes a
especies que provienen de otros países, y especies “exóticas nativas” con distribución en
otros ecosistemas colombianos nativos. Se siguió la taxonomía de especies basada en
Cronquis (1981) y para especies introducidas se siguieron las propuestas por Alvarado y
Gutiérrez (1997), y Cárdenas et al. (2010).
4.2 Muestreo de aves
Las aves fueron muestreadas a través de observaciones directas durante visitas
mensuales a cada humedal entre agosto de 2010 a enero de 2012. Durante cada visita a cada
humedal se hicieron recorridos en transectos fijos con ancho variable (Ralph et al., 1993)
alrededor del espejo de agua o pantano (con un buffer no mayor a 200 m) y con puntos
ventajosos de observación. La longitud del transecto dependió del tamaño de cada humedal
y el esfuerzo de muestreo fue de una hora durante cada visita. El horario de observación fue
desde el amanecer hasta las 11 am, y al atardecer de 4:00 a 6:00 pm, en horas indistintas
40
durante cada visita. Se emplearon binoculares 10 × 42, y se registraron todas las especies
observadas y escuchadas. Se siguió la taxonomía propuesta por (Remsen et al., 2016).
Figura 4. Gremios ecológicos de aves en los humedales lénticos del Piedemonte del Meta. A) aves acuáticas
estrictas, Aq (p. ej. Phalacrocorax brasilianus); B) semi-acuáticas, S-Aq (p. ej. Pitangus lictor) y C) terrestres,
LB (p. ej. Coragyps atratus).
Las especies de aves registradas fueron divididas en tres gremios ecológicos (grupo
de especies utilizando un recurso compartido, por Stroud et al., 2015) de acuerdo al uso del
hábitat, comportamiento y adaptaciones al agua (figura 4), y basados en la propuesta de
Ruiz-Guerra (2012) y Arzuza et al., (2008):
 Aves acuáticas (Aq): todas aquellas especies acuáticas estrictas que dependen o
utilizan ecosistemas dominados por cuerpos de agua para parte o todo su ciclo
biológico, tienen adaptaciones anatómicas y fisiológicas para el agua (figura 4A).
 Aves semi-acuáticas (S-Aq): son aves acuáticas no estrictas sin adaptaciones
morfológicas para ambientes acuáticos, se las reconoce como terrestres, pero están
41
asociadas a los hábitats acuáticos como las orillas y la vegetación acuática de los
humedales (figura 4B).
 Aves terrestres (LB): son aves no acuáticas, son principalmente de hábitos terrestres
y utilizan los hábitats no acuáticos de los humedales como la vegetación arbórea,
herbácea y el aire (figura 4C).
4.3 Análisis básico de datos
4.3.1. Diversidad de especies y cobertura del muestreo
La diversidad fue evaluada a escala local (cada humedal) y regional (todos los
humedales), para ello se calcularon los números de Hill o números efectivos de especies, en
los órdenes de diversidad qD = 0, 1 y 2 (Jost, 2006; Chao y Jost, 2012; Hsieh et al., 2016)
para cada humedal y cada categoría de los tipos y orígenes de los humedales. En donde, el
orden q = 0, es correspondiente a la riqueza de especies (0D) y no es sensible a la abundancias
(Jost, 2006), siendo incluidas las especies raras. La diversidad de orden q =1, es el
exponencial del índice de entropía de Shannon (1D) y puede ser interpretado como el número
de ‘especies comunes o típicas’ (Jost, 2010); el índice de entropía de Shannon es
considerado una de las más fuertes medidas para comparar la diversidad (Magurran y
McGill, 2011; Fanelli et al., 2014) y es una expresión de la diversidad definida por el aporte
proporcional de las especies según su abundancia relativa, sin sesgo debido a las especies
raras o muy abundantes. Por último, el orden q = 2, el cual es el inverso del índice de
concentración de (2D), y puede ser interpretado como el número de especies dominantes
(Jost, 2010). En el capítulo 1 se calcularon los órdenes q = 0 y 2 de las plantas arbóreas y
acuáticas. En el capítulo 2 se empleó solo el orden q = 0 de aves. Mientras en el capítulo 3,
se empleó el orden q = 0 de aves y el orden q = 1 de las tres formaciones vegetales.
42
Con los números de Hill se calculó la completitud del inventario usando el estimador
de la cobertura del muestreo (cm) propuesto por Chao y Jost (2012), la cual se expresa en
valores de porcentaje donde cero (cm = 0%) es la mínima completitud y 100% es la máxima
completitud. La cobertura del muestreo se calculó para cada humedal, y en cada categoría
de los tipos y orígenes de los humedales en el capítulo 1 para las formaciones de plantas y
en el capítulo 2 para los gremios ecológicos de aves. Los números de Hill y la cobertura del
muestreo (cm) se calcularon con el paquete iNEXT para R (Hsieh et al., 2015; Hsieh et al.,
2016).
4.3.2 Composición y recambio de especies

En el capítulo 1, se midió la similitud composicional qCS (Jost, 2007) de plantas entre
y dentro de las categorías de los tipos y orígenes de los humedales. Los valores de similitud
composicional tienden a cero (qCS = 0) cuando todas las muestras son completamente
distintas, y es igual a uno (qCS = 1) cuando todas las muestras son idénticas (Jost, 2007).
En el capítulo 2, para analizar diferencia en la composición de especies en los

gremios de aves, se calculó un escalamiento no métrico multidimensional (NMDS), se usó
el paquete para R Vegan (Oksanen et al., 2013), con la funciones ‘metaMDS’ y “envfit” para
graficar y calcular la significancia de la relación entre las especies con los dos primeros ejes.
Se aplicó la transformación de Hellinger a los datos de abundancia y se utilizó la distancia
Euclídea como medida de disimilitud. Asimismo, se evaluó la distribución de las especies
de aves únicas y compartidas entre los orígenes de los humedales usando un diagrama de
Venn, el cual fue graficado con el paquete para R VennDiagram (Chen y Boutros, 2011).
Adicionalmente, para evaluar las diferencias en composición de especies se

calcularon análisis permutaciones multivariado no paramétrica - PERMANOVA (Anderson,
2001), basado en el coeficiente asimétrica de Morisita-Horn para los gremios de aves
43
4.3.3 Estructura
En el capítulo 2, se usaron curvas de rango-abundancia para cada gremio ecológico
de aves (Aq, S-Aq and Lb) para evaluar la estructura de la comunidad. Se calculó el
estimador RAD (complete species-rank abundance distribution) propuesto por Chao et
al.,(2015), el cual está basado en el cobertura de la muestra y la generalización de Good-
Turing (Chazdon et al., 2011; Chao et al., 2015). Adicionalmente, en estas graficas se
ajusta el RAD de acuerdo especies detectadas y estima un valor de especies no detectadas.
Para este análisis y la construcción de las gráficas se usaron los paquetes para R, JADE
(Nordhausen et al., 2015) y Clue (Hornik y Böhm, 2016).
4.3.4 Relación entre diversidad de aves, plantas y área
Para evaluar la relación entre la riqueza de especies de aves y la diversidad típica de
plantas de humedales lénticos y emplearla como una herramienta potencial para la selección
y priorización de humedales del Piedemonte del Meta, se propuso un protocolo integral que
incluye como método exploratorio un análisis de componentes principales (PCA) y se
construyó un gráfico biplot con los dos primeros componentes principales (Gabriel, 1971);
como método inferencial se calcularon modelos lineales generales que evalúan la relación
entre la riqueza de aves por gremio (0Dgb: variable de respuesta) y la diversidad típica de
plantas (1D). Por último, se calculó un Procrustes generalizado (Gower, 1975) que cuantifica
un valor de consenso entre la ordenación de los valores de diversidad de plantas y aves cada
humedal. Este se propone como un método indirecto no paramétrico para seleccionar y
priorizar los humedales con mayor consenso entre las características de cada humedal. El
PCA y el Procrustes se calcularon en el software InfoStat (Di Rienzo et al., 2015).
44
V. ESTRUCTURA DE LA TESIS
Este documento de memoria de tesis doctoral se encuentra estructurado en el formato

de tesis por compendio de publicaciones. Se ha organizado en dos secciones con 7 capítulos,
cada capítulo se presenta como artículos científicos respetando el formato de cada revista en
la que fueron publicados, sometidos o para las que se encuentran en preparación.
La sección 1, incluye tres capítulos que abordan artículos extensos sobre análisis de
diversidad asociado a los humedales estudiados. En el capítulo 1 se evalúa el efecto del
manejo de los humedales lénticos sobre la diversidad de plantas y el papel de estos
humedales como refugios de la vegetación de plantas arbóreas y acuáticas del Piedemonte
del Meta. En el capítulo 2, se analiza la diversidad de aves asociada a los humedales lénticos
evaluando los patrones de riqueza, estructura y composición de acuerdo a los gremios de
aves acuáticas, semi-acuáticas y terrestres, en relación al manejo de los humedales dado por
el origen y tipo de los humedales. En el capítulo 3, se evalúa la relación entre la riqueza de
especies de aves y la diversidad típica de plantas de humedales lénticos y se explora el uso
de esta relación como insumo potencial para la priorización de humedales del Piedemonte
del Meta.
La sección 2, comprende cuatro capítulos que incluyen registros biológicos de interés

reportados en los humedales de estudio, se evidencia la gran importancia de estos humedales
como hábitat para el descanso, alimento y nidificación de aves. En el capítulo 4, se presentan
los registros de 8 especies de aves para el Piedemonte del Departamento del Meta, se reporta
la ampliación de rango de cuatro especies (Podilymbus podiceps, Certhiaxis cinnamomeus,
Satrapa icterophrys y Plegadis falcinellus) y se confirma la presencia de otras cuatro
especies (Protonotaria citrea, Tachybaptus dominicus, Steatornis caripensis e Icterus
cayanensis) para el Piedemonte del Meta y de la Orinoquia Colombiana. En el capítulo 5, se
aborda el registro del flamenco americano (Phoenicopterus ruber) en cultivos de arroz de
riego del Piedemonte del Meta y se exponen las posibles causas de su registro, por
ampliación de rango o introducción, dado que esta no es su área de distribución habitual y
la especie es afectada por la tenencia como mascota y su tráfico ilegal en Colombia. En el
capítulo 6, se reportan evidencias reproductivas de tres especies de garzas: el vaco colorado
(Tigrisoma lineatum), la garza silbadora (Syrigma sibilatrix) y el guaco común (Nycticorax
nycticorax) en humedales del Piedemonte del Meta. En el capítulo 7, se describe el desarrollo
45
reproductivo de la garcita azul (Egretta caerulea), en tres garceros de estudio, siendo este el
primer reporte para la región.
5.1 Compendio de publicaciones

Se presentan a continuación en orden cronológico las referencias completas de los
manuscritos publicados, aceptados, sometidos y en preparación, los cuales son producto de
los resultados de esta investigación:
Publicados:
Murillo-Pacheco JI, Bonilla-Rojas WF. 2016. New records and distribution extensions of
some bird species in the Colombian Andean-Orinoco, department of Meta. Checklist
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Murillo-Pacheco JI, Bonilla-Rojas WF, López-Iborra G. 2014. El Flamenco Americano

(Phoenicopterus ruber) en la Orinoquia Colombiana: ¿Ampliación de rango o
introducción de Especie? ORINOQUIA 18: 105-112. (Capítulo 5).
Aceptados:
Murillo-Pacheco J, Rös M, Escobar F, Castro-Lima F, Verdú JR, López-Iborra GM. 2016a.
Effect of management wetlands: Are lentic wetlands refuges of plant-species
diversity of Andean-Orinoco Piedmont in Colombia? PeerJ. Aceptado. (Capítulo 1).
Enviados:
Murillo-Pacheco J, López Iborra GM, Escobar F, Bonilla Rojas WF, Verdú JR. 2016a. Bird
diversity of small natural and created wetlands at the East Colombian Piedmont.
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(Capítulo 6).
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reproductiva de la garcita azul (Egretta caerulea) en humedales del Piedemonte
Andino de Colombia. Ornitología Colombiana. En revisión. (Capítulo 7).
En preparación:
Murillo-Pacheco JI, Cultid-Medina C, Escobar F, López Iborra GM, Verdú JR. 2016c.
y conservación de humedales lénticos Neotropicales. Ecological Indicators. En
preparación (Capítulo 3).
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Zedler J.B., Kercher S. 2005. Wetland resources: status, trends, ecosystem services, and restorability.
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55
Material suplementario
Figura S1. Cambio del uso del suelo y pérdida de humedales en el municipio de
Villavicencio, 1989 - 2012 (tomado de Murillo-Pacheco y Gutiérrez, 2016).
56
Tabla S1. Estudios sobre diversidad de plantas en la Orinoquia Colombiana y el Piedemonte

del Meta. (Número de especies, géneros y familias por estudio)
Referencia Zona Sps Géneros Familias
Rangel, 1998 Piedemonte y planicie (incluye 3 2.700 807 180
subregiones: Altillanura,
Piedemonte y abanicos aluviales)
Rangel, 1998 Subregión Piedemonte 754 393 127
Romero et al., 2004 Plantas vasculares Orinoquia 3.424 - -
Colombiana
Minorta y Rangel, Plantas con flores Orinoquia 4.347 1,260 177
2014 Colombiana
Minorta y Rangel, Plantas con flores de la unidad 3.150 1,067 165
2014 fisiográfica Piedemonte de la
Orinoquia
Rial, 2014 Plantas acuáticas cuenca 350 - -
binacional del río Orinoco
Fernández et al., 2015 Plantas acuáticas planicies 341 225 91
inundables, Orinoquia
Colombiana
Carvajal et al., 2008 Bosque del Piedemonte del Meta 736 312 104
(8 municipios)
Murillo, 2016 (Este Total de plantas (arbóreas, 628 352 100
estudio: 37 humedales acuáticas y herbáceas)
lénticos del Arbóreas 407 244 74
Piedemonte del Meta) 99 57 31
Acuáticas
Herbáceas 122 79 30
Típicas del Piedemonte del Meta 411 293 91
Introducidas - exóticas 43 48 19
Introducidas - nativas 52 45 32
57
Tabla S2. Estudios sobre diversidad de aves en la Orinoquia Colombiana y el Piedemonte

del Meta. (Número de especies, géneros y familias por estudio).
Referencia Zona Sps Géneros Familias
Acevedo et al., 2014 Orinoquia Colombiana 761 435 106
Subregión del Piedemonte 683 404 68
Departamento del Meta 414 278 59
Umaña et al., 2009 Orinoquia Colombiana 816 - -
Departamento del Meta 747 - -
Municipio Villavicencio 619 - -
Llanos Orientales (Colombia y - -
McNish 2007 783
Venezuela)
Olivares 1982 Llanos Orientales de Colombia 853 - -
Murillo 2005 Llanos Orientales de Colombia 877 461 74
Ruiz-Guerra 2012 Aves acuáticas estrictas Colombia 239 - -
Aves semi-acuáticas de Colombia 27 - -
Murillo, 2016 (Este Total de aves (acuáticas, semi-acuáticas
estudio: 37 275 197 60
y terrestres)
humedales lénticos 60 46 21
Aves acuáticas (W)
del Piedemonte del
Aves semi-acuáticas (W-S) 19 19 13
Meta)
Aves terrestres (LB) 169 136 37
Migratorias latitudinales 44 32 17
58
Tabla S3. Comparación de las áreas de coberturas de uso del suelo del municipio de
Villavicencio, 1989 -2012. (Murillo-Pacheco y Gutiérrez, 2016)
Cobertura 1989 2012
Áreas agrícolas
Heterogéneas 14.755 12.961
Bosque denso 53.137 49.202
Bosque ripario 39.631 37.679
Cuerpos de agua artificiales 67 787
Cultivos permanentes 12.528 26.927
Cultivos transitorios 41.227 21.608
Lagunas 133 90
Pasto 160.909 170.249
Ríos 13.396 12.867
Zonas pantanosas 601 561
Zonas urbanizadas 2.634 6.087
59
Tabla S4. Localización y áreas del cuerpo de agua, el bosque de cada humedal tomado en Buffer de 500 metros a partir de su centroide.
Código Nombre humedal Tipo Origen Altitud Latitud Longitud Cuerpo agua Bosque Área total
SW1 Humedal Aguas Claras SW Natural 405 4.121 73.620 5.1 12.3 17.3
SW2 Humedal Catatumbo SW Natural 418 4.135 73.617 1.4 0.1 4.4
SW3 Humedal Coroncoro SW Natural 403 4.145 73.602 18.7 3.9 22.6
SW4 Humedal Kirpas Cuerera SW Natural 383 4.122 73.601 46.7 21.9 68.6
SW5 Humedal Zuria SW Natural 409 4.059 73.620 2.5 20.0 22.4
SW6 Marsella SW Natural 333 4.053 73.498 2.3 10.5 12.8
HC1 Garcero La Silvia HC Natural 233 4.095 73.270 3.3 1.2 20.7
HC2 Garcero Las Mercedes HC Natural 484 4.055 73.712 0.6 2.2 2.8
60
HC3 Garcero Matayuca HC Natural 198 3.986 73.091 1.3 0.8 7.8
HC4 Garcero Santa Ana HC Natural 373 4.098 73.568 1.5 14.9 16.4
SNL1 Humedal Palicare SNL Mixto 408 4.064 73.617 2.4 18.0 20.4
SNL2 Barquitos SNL Mixto 379 4.097 73.586 4.9 7.3 12.2
SNL3 Katan SNL Mixto 385 4.194 73.581 5.3 15.9 21.2
SNL4 Parque Merecure SNL Mixto 216 4.077 73.221 8.6 0.9 9.5
SNL5 Represa la libertad SNL Mixto 317 4.079 73.461 3.0 17.9 20.9
SNL6 Lago Ocarros SNL Mixto 425 4.186 73.609 1.3 17.7 19.0
RF1 Hacienda arrocera Carimata RF Mixto 198 4.078 73.134 77.8 0.2 78.0
RF2 Hacienda arrocera La Silvia RF Mixto 234 4.086 73.270 41.6 27.3 68.8
RF3 Hacienda arrocera Providencia RF Mixto 204 4.068 73.167 68.9 0.4 69.3
Código Nombre humedal Tipo Origen Altitud Latitud Longitud Cuerpo agua Bosque Área total
CL1 Balmoral reservado CL Artificial 397 4.098 73.611 2.1 23.0 25.1
CL2 Barú CL Artificial 373 4.104 73.573 4.8 17.0 21.8
CL3 Finca El Lago CL Artificial 376 4.119 73.581 1.2 16.6 17.8
CL4 Hacienda San José CL Artificial 406 4.172 73.602 0.7 4.9 5.6
CL5 Horizonte CL Artificial 241 4.078 73.310 6.5 6.3 12.8
CL6 La Tonga CL Artificial 406 4.098 73.631 0.9 9.9 10.8
CL7 Lago Santa Lucia CL Artificial 333 4.057 73.482 0.6 0.1 0.7
CL8 Laguna viva CL Artificial 334 4.087 73.502 2.6 13.5 16.1
CL9 Los Gavanes CL Artificial 238 4.118 73.272 1.1 4.1 5.3
61
FF1 Piscícola Acuallanos FF Artificial 478 4.278 73.552 6.1 7.6 13.6
FF2 Piscícola Agualinda FF Artificial 417 4.272 73.495 0.8 44.7 45.5
FF3 Piscícola Esperanza FF Artificial 389 4.236 73.496 17.7 9.1 26.8
FF4 Piscícola Langostinos FF Artificial 462 4.269 73.549 6.6 13.1 19.7
FF5 Piscícola Las Brisas FF Artificial 467 4.060 73.698 14.1 28.6 42.7
FF6 Piscícola Manantial FF Artificial 419 4.259 73.512 3.3 8.5 11.8
FF7 Piscícola Margaritas FF Artificial 465 4.073 73.697 51.6 10.6 62.2
FF8 Piscícola Sanmarcanda FF Artificial 414 4.262 73.502 4.2 10.7 14.9
FF9 Piscícola Unillanos FF Artificial 386 4.073 73.582 1.8 13.5 15.4
62
SECCIÓN 1
Diversidad de plantas y aves asociadas a los
humedales lénticos del Piedemonte del Meta.
CAPÍTULO 1
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo aceptado:
Murillo-Pacheco, J.I., M. Rös, F. Escobar, F. Castro-Lima, J. R. Verdú,
and G. M. López-Iborra. 2016. Effect of wetland management: Are lentic
wetlands refuges of plant-species diversity in the Andean-Orinoco
Piedmont of Colombia? PeerJ.
Vegetación en Humedal Lago semi-natural Barquitos

Piedemonte del Meta, Villavicencio
Foto: Johanna Murillo-Pacheco
Effect of wetland management: Are lentic wetlands refuges of plant-species diversity
in the Andean-Orinoco Piedmont of Colombia?
Johanna Murillo-Pacheco1, 2*, Matthias Rös3*, Federico Escobar4, *, Francisco Castro-Lima5,
José R. Verdú1, Germán M. López-Iborra6
1
I.U.I. CIBIO – Universidad de Alicante, Campus San Vicente del Raspeig s/n, E-03690,
Alicante, España.
2
Grupo de investigación BIORINOQUIA, Facultad Ciencias Básicas e Ingeniería,
Universidad de los Llanos, Campus Barcelona Km 12 vía Puerto López, Villavicencio,
Colombia.
3
CONACYT Research Fellow, CIIDIR-Oaxaca, Instituto Politécnico Nacional, Mexico.
4
Instituto de Ecología A.C., A.P. 63 Xalapa, Veracruz, México.
5
Independient consultor. Carrera 51A No. 11-29 Villavicencio, Meta, Colombia.
6
Departamento de Ecología, Instituto de Investigación IMEM Ramón Margalef -
Universidad de Alicante, Campus San Vicente del Raspeig, Alicante, España.
Corresponding author
*
Federico Escobar
Instituto de Ecología A.C., A.P. 63 Xalapa, Veracruz, México.
federico.escobarf@gmail.com
66
Capítulo 1: diversidad de plantas en humedales lénticos
ABSTRACT
Accelerated degradation of the wetlands and fragmentation of surrounding vegetation in the Andean-
Orinoco Piedmont are the main threats to diversity and ecological integrity of these ecosystems;
however, information on this topic is of limited availability. In this region, we evaluated the value of
37 lentic wetlands as reservoirs of woody and aquatic plants and, analyzed diversity and changes in
species composition within and among groups defined according to management given by: 1) type
(swamps, heronries, rice fields, semi-natural lakes, constructed lakes and fish farms) and, 2) origins
(natural, mixed and artificial). A total of 506 plant species were recorded: 80% woody and 20%
aquatic. Of these, 411 species (81%) were considered species typical of the area (Meta Piedmont
distribution). Diversity patterns seem to be driven by high landscape heterogeneity and wetland
management. The fish farms presented the highest diversity of woody plants, while swamps ranked
highest for aquatic plant diversity. Regarding wetland origin, the artificial systems were the most
diverse, but natural wetlands presented the highest diversity of typical species and can therefore be
considered representative ecosystems at the regional scale. Our results suggest that lentic wetlands
act as refuges for native vegetation of Meta Piedmont forest, hosting 55% of the woody of Piedmont
species and 29% of the aquatic species of Orinoco basin. The wetlands showed a high species
turnover and the results indicated that small wetlands (mean±SD: size = 11±18.7 ha), with a small
area of surrounding forest (10±8.6 ha) supported high local and regional plant diversity. To ensure
long-term conservation of lentic wetlands, it is necessary to develop management and conservation
strategies that take both natural and created wetlands into account.
INTRODUCTION
The vegetation associated with wetlands is one of the most distinctive characteristics of
aquatic ecosystems (Burton, Tiner & Gene 2009; Mitsch & Gosselink 2015). Plants are an
important component of the dynamic of the aquatic systems and are considered an efficient
indicator of ecological integrity (Cronk & Fennessy 2001; Clément & Proctor 2009).
However, it is known that biodiversity in wetlands is related to land use in the surrounding
Manuscrito aceptado PeerJ

67
landscape in which they are immersed, as well as the type and intensity of management
practiced (Wang et al., 2008; Mitsch & Gosselink 2015). Wetlands are known as strategic
ecosystems for biodiversity (MEA 2005; Zedler & Kercher 2005), and they contribute to the
maintenance of ecological functions across natural and human-dominated landscapes (e.g.,
in rice fields Rolon et al., 2008; Rolon & Maltchik 2009). Nevertheless, the role of wetlands
as biodiversity reservoirs remains relatively poorly understood in Neotropical regions,
particularly in the wetlands of the Orinoco river basin region (e.g., Díaz & Rosales 2006;
Fernández, Bedoya & Madriñán 2015).
The Andean Piedmont of the Colombian Orinoco river basin once formed a
continuous corridor of vegetation between the Eastern cordillera of the Andes, and the
savannah ecosystems of the Llanos Orientales (Bates 1948; Molano 1998). This was a
typical rainforest with swamplands that formed and maintained multiple wetlands (Bates
1948) within the region known as “Villavicencio pleistocene refuge” (Hernández et al.,
1992). This region harbors over 3000 plant species (Minorta-Cely & Rangel-Ch. 2014) and
is therefore considered one of the most diverse areas in northern South America. The
Andean-Orinoco Piedmont has been heavily fragmented (Etter, McAlpine & Possingham
2008), and significant portions of the remaining vegetation are concentrated around
wetlands. In this region, the natural wetlands (i.e., swamps and diverse flooded lands) and
their surrounding vegetation have been reduced as a result of the expansion of the
agricultural frontier, the urbanization and changes of land cover (i.e., Romero-Ruiz et al.,
2004; Romero-Ruiz et al., 2009). Currently, lentic wetlands are distributed as isolated
patches within an urban and rural landscape matrix, forming islands of aquatic ecosystems
surrounded by Meta Piedmont vegetation, partly connected by riparian and flooded forests.
Wetlands are a conservation priority at regional (Lasso et al., 2014), national (MMA
2002) and global level (MEA 2005; Mitsch, Bernal & Hernandez 2015), and diversity studies

68
play a key role in order to take efficient actions for their conservation and management
(Ramsar 2007; Mitsch & Gosselink 2015). Wetland management and the different human
activities involved modify plant diversity and composition (McKinney & Lockwood 1999).
One effect of the fragmentation and simplification of forests is the dilution and biotic
homogenization of native plant species assemblages (e.g., Magee et al., 1999; Chen et al.,
2010). On the other hand, biotic differentiation is also possible as a consequence of isolation
of the vegetation remnants (Arroyo-Rodríguez et al., 2013), and management practices (i.e.,
creation of wetlands, living fences, gardens), bringing with it the introduction of native and
foreign species (Gallardo et al., 2015) which may affect negatively the diversity of typical
species and the functionality of wetlands (Hager 2004; Ervin et al., 2006; Lambdon, Lloret
& Hulme 2008).
The importance of type and origin of wetlands as drivers of biotic homogenization
and differentiation of plant diversity is poorly known. In highly modified landscapes as in
Andean Piedmont, vegetation is reduced to small fragments, many of them associated with
lentic wetlands. Several studies highlight the role that these remnants have for the
maintenance of plant diversity regardless whether these are natural (Flinn, Lechowicz &
Waterway 2008) or created wetlands (Chester & Robson 2013). They may be considered as
a refuge to species, in such a way that their associated vegetation could be acting as small
forest patches that contribute highly to the regional diversity (Arroyo-Rodríguez et al.,
2009).
In this study we evaluate the role of natural and created lentic wetlands as a refuge
of plant diversity of the Meta Piedmont biome, and the influence of the wetland management
in the diversity of woody and aquatic plants, focusing on two questions: 1) Are lentic
wetlands, despite its size, refuges of plant diversity? And, 2) how do the diversity and
composition of plants associated with lentic wetlands change according to their management

69
given by type and origin? We expect that wetland type has a strong influence on local and
regional plant diversity, that natural wetlands retain the greatest plant diversity of Andean
Piedmont and that lentic wetlands are potential reservoirs of plant diversity. This study
presents the first estimates of plant diversity in lentic wetlands in the region, and aims to be
a scientific baseline for the sustainable management and conservation of these wetlands and
their associated vegetation.
METHODS
Study area
Andean Piedmont is a subregion of the Colombian Orinoco river basin, located in
the East Andes in a transitional confluence area between the Andean mountains, and the
Amazon and Savannah ecosystems, located within the physiographic unit known as
Piedmont (Molano 1998; Romero-Ruiz et al., 2004; Rosales, Suárez & Lasso 2010; Minorta-
Cely & Rangel-Ch. 2014). Our study area is found within the biome known as Meta
Piedmont tropical humid zonobiome (THZ) (Romero-Ruiz et al., 2004), this covers 0.3%
(83.493 ha) of the natural ecosystems of the Orinoco river Basin and is considered one of
the most diverse ecosystems per unit area in the region. It is characterized by an altitude
range of between 200–1100 m a.s.l., tropical very humid warm climate, mean annual
temperature of 25°C and mean annual rainfall ranging from 2700 to 4600 mm, with the
highest precipitation between April and June with monthly means superior to 500 mm
(Minorta & Rangel. 2014) (see climograph in Fig 1).
This study was performed in the municipalities of Villavicencio, Puerto López,
Restrepo and Cumaral, Department of Meta (4°3´14.7¨N - 73°42´56.8¨W and 3°59´41.1¨N
- 73°5´12.2¨W) (Fig 1). Sampling was carried out in 37 lentic wetlands. They were grouped

70
according to the type and origin of the wetlands, following our own proposed classification
based on MMA (2002), RAMSAR (2012) and Lasso et al., (2014).
Wetland management was studied in six types of wetlands: 1) swamps (SW) are
natural forest wetlands with emergent woody vegetation, they are flooded lands without a
defined open body of water, associated with sources of other wetlands like streams or rivers;
2) heronries (HC) are natural swamplands with flooded areas and are characterized by the
congregation of mixed species of breeding aquatic birds, specially herons and egrets; 3) rice
fields (RF) are farms of irrigated rice crops that are mixed with natural water sources,
channels and sometimes small dams, also they have fencerows with vegetation; 4) semi-
natural lakes (SNL) were created after some management on natural wetlands that retain
features of them and have tourist and recreational purposes; 5) constructed lakes (CL) are
artificial wetlands that were built in its entirety, and are used as recreational lakes and dams;
6) fish farms (FF) are generally rectangular shaped ponds, created for aquaculture of
freshwater fish production (see Table 1, for characteristic of wetlands).
We classified wetland types into three categories according to their origins: 1)
natural: those that retain their original natural characteristics and where human intervention
does not affect its natural dynamics (SW and HC); 2) mixed: those that have a natural origin
but were transformed through human actions with extensive modification, so despite they
can retain their natural features, they depend heavily on the constructed sections and
facilities that regulate their hydric cycle (SNL and RF), and 3) artificial: wetlands that are
completely human-made in places where no previous lentic wetland existed (CL and FF).
Sampling
We studied plant formations of woody and aquatic species. The sampling was carried out
through standardized methods in each wetland. Woody plants (i.e., trees and shrubs) were

71
sampled in four linear 50 x 2 m transects (0.04 ha), located as close as possible to the wetland
shore, within a 200 m buffer around, and with a minimum distance of 100 m between
transects. All individuals with a diameter at breast height (DBH) ≥ 2.5 cm were recorded.
Aquatic plants were sampled using ten 1x1 m plots placed in the flooded area of the wetland
shore, where emergent vegetation was present (total of 320 plots, because in five wetlands
we did not found aquatic species) with a minimum distance of 5 m between plots. In each
plot, the percent cover of every species was measured. Only flowering plants (Angiosperms)
and vascular cryptogams (Pteridophytes) were considered in this study. Species categorized
as ʻtypicalʼ were those having a distribution in the Meta Piedmont biome, and we refer to
introduced exotic (from foreign countries) and native exotic species (with distribution in
others native Colombian ecosystems) as ʻintroducedʼ plants. All plants were identified in the
field by a specialist. The taxonomic species list is based on Cronquis (1981) and for
introduced species on Alvarado & Gutiérrez (1997) and Cárdenas, Castaño & Cárdenas
(2010).
Data analysis
Inventory completeness
We used the sample coverage estimator proposed by Chao & Jost (2012) to estimate the
accuracy of inventories in each wetland, and in each type and origin category of the wetlands,
using the iNEXT package for R (Hsieh, Ma & Chao 2015):
𝑓 (𝑛−1)𝑓
Ĉ𝑚 = (1– 𝑛1 [(𝑛−1)𝑓 +2𝑓
1
]) ∗ 100 (1),
1 2
where n is the total number of plants, f1 and f2 are the numbers of singletons and doubletons
of the sample. Ĉm has values from 0 (minimal completeness) to 100% (maximum

72
completeness), and indicates the proportion of the ecological community that is represented
by the species recorded and is used as a measure of sampling completeness (Chao & Jost
2012; Chao et al., 2014).
Species diversity
Diversity patterns were evaluated using Hill numbers qD (details in Jost 2006; Chao et al.,
2014) for each wetland, within wetland type and origin, and among them. Hill numbers were
calculated for order q = 0, corresponding to species richness (0D) and which is not sensitive
to abundances (Jost 2006), and diversity of order q = 2, which is the inverse Simpson
concentration index (2D), and can be interpreted as the number of ‘dominant’ species (Jost
2010a).
For both orders (0D and 2D), diversity (α-diversity) was calculated in three ways:
local alpha diversity in each wetland (αw), total alpha diversity corresponding to pooled
diversity of each type and origin category (α), and mean alpha diversity (ᾱ) as average for
each category of wetland type and origin. Finally, we obtained the regional (γ-diversity) as
the total diversity of all wetlands.
Mean alpha diversity (ᾱ) among categories of type and origin of wetlands was
compared based on its confidence intervals in which the absence of overlap between CI 95%
indicated significant differences (Cumming, Fidler & Vaux 2007). In order to compare the
communities, we calculated the magnitude of the difference in diversity among
communities, which is used to know how many times is one sample more diverse than
another sample (Jost 2006). The values of diversity in the two orders (q = 0 and 2) were
compared directly and also using the percentage of species diversity difference magnitude
(%MD) between types and origins of wetlands. %MD = [(qDsample > S – qDsample < S)*100 /

73
q
Dsample < S], where qDsample > S is the sample with more diversity and qDsample < S is the
sample of less diversity (modified from Cultid-Medina & Escobar 2016).
To evaluate species inequality, we calculated the relative logarithmic inequality
(RLI), which is the logarithmic transformation of the inequality factor IF0,q (Jost 2010b):
(𝐼𝑛 𝐼𝐹0,𝑞 )
𝑅𝐿𝐼0,𝑞 = (3),
(𝐼𝑛 𝑆)
where S is the total alpha diversity and IF0,2 is the inequality factor (IF0,2 = 0D/2D). When
RLI0,q is 0, it has maximum equality, when it is 1, it indicates maximum inequality (see
details in Jost 2010b).
Compositional similarity
We measured compositional similarity qCS (Jost 2007) within and among categories of type
and origin wetlands.
𝑞 𝑞 1
𝑞 ( 𝐷𝑎 ⁄ 𝐷𝛾 − )
𝐶𝑆 = 1
𝑁
(4)
(1− )
𝑁
where qDα is alpha diversity, qDγ is gamma diversity (corresponding to total alpha of each
category), and N is the number of samples; qCS = 0 when all samples are completely distinct,
and qCS = 1 when all are identical. When q = 0, and N = 2, it equals the Jaccard index, and
for q = 2 the Morisita-Horn-Index (Jost 2007).
RESULTS
We recorded a total of 506 vascular plant species from 85 families and 324 genera in the 37
lentic wetlands. 407 species were woody plants and 99 aquatic species. There were 411

74
(81%) typical species of Meta Piedmont and of the remaining 95 introduced species (19%),
43 corresponded to introduced exotic species and 52 to native exotic ones. Additionally,
some of the species are categorized as threatened in red lists: Cedrela odorata as endangered
in Colombia and vulnerable (IUCN 2013), also the Bactris gasipaes and Syagrus sancona
in the national category as Vulnerable (VU A2ac).
Completeness and diversity patterns
The sampling coverage in each wetland was higher than 74%. Taking into account the
wetlands according to the type and origin, completeness was greater than 92% (Table S1).
Given the high inventory reliability, diversity comparisons were performed using the
observed values.
There was a great variation in local diversity between wetlands in richness (0D) and
dominant species (2D) (Figures 2-3 and Tables S1-S2), being highest in the semi-natural lake
SNL6 (Lake Bioparque Ocarros, 94 species) and lowest in the constructed lake CL6 (Lake
La Tonga, 11 species, see Table S2). There were no statistical differences in the mean alpha
diversity (ᾱ) of woody and aquatic plants for both wetland type and origin (Figures 2-3 and
Table S3). Total alpha diversity (α) showed differences among wetland types for both woody
and aquatics plants (Figures 2-3 and Table S2). Woody species richness (0D) was highest in
FF (212 ± 12) and SNL (201 ± 13), and it was lowest in HC (78 ± 9) and RF (68 ± 6),
presenting large richness difference magnitude between FF and RF (212%) as well as
between SNL and RF (196%) (Fig 2a). The pattern was similar regarding dominant species
(2D), especially in HC, which showed the highest inequality (RLI0,2 = 0.52) (Fig 2b and
Table S1), being the most dominant species Mabea trianae and Bactris corossilla with 29%
and 16% of all individuals.

75
In aquatic plants there were also marked differences in total alpha diversity in the
two orders evaluated (0D and 2D), especially between SW and HC with a difference
magnitude of 167% for species richness and 177% in terms of dominant species (Fig 2c). In
general, the inequality values were low. SNL was the wetland type with greater dominance
(RLI0,2 = 0.25, Fig 2d and S1 Table), where the presence of Ludwigia inclinata, with 16%
of their plant coverage, stands out.
With regard to wetland origin, woody plants in artificial wetlands had higher species
richness (0D), mixed wetlands were more diverse regarding dominant species (2D), and
natural wetlands were the least diverse (Fig 3a, b), but had more inequality (RLI0,2 = 0.3).
Species richness difference magnitude was 31% between artificial and natural wetlands, and
dominant species difference magnitude was 101% between mixed and natural wetlands. In
aquatic plants, the differences in diversity were low between origins (Fig 3c, d), as well as
the values of inequality (RLI0,2 ˂ 0.24). However, natural wetlands had greater species
richness (0D) and 14 species were exclusive in these.
Compositional similarity (qCS)
Compositional similarity in the whole landscape (i.e., for the entire set of wetlands studied)
was low, but it showed a high variability within wetland types (Table S4). For both plant
formations there was a high internal variability in the groups analyzed and qCS was lower
within groups than among groups (Fig 4a, b). Taking into account the diversity of woody
plants, constructed lakes (CL) were the wetland type with less similarity for all species (0CS
= 0.07), and heronries (HC) for dominant species (2CS = 0.01), while rice fields (RF) showed
higher similarity, which increased as q increased (0CS = 0.23 to 2CS = 0.38, Fig 4a). The
pattern was similar in aquatic plants, it showed low similarity values, especially in CL and
with maximum values in RF (0CS = 0.08 and 0.32, respectively). All other wetland types

76
had values lower than 0.17. Regarding dominant species, SW showed the lowest and HC the
highest values (2CS = 0.1 and 0.26 respectively, Fig 4b). Comparing CS of wetland types in
woody and aquatic plants, we found a higher similarity among categories than within them
in the two orders of similarity (0,2CS) (Figure 4a, b and Table S4).
Compositional similarity regarding the origin of wetlands in woody plants was low
within the categories (natural, mixed and artificial) and intermediate among them. Natural
wetlands had the highest similarity, especially in dominant species (0CS = 0.16 and 2CS =
0.27) (Fig 4c). In the same way, in aquatic plants the compositional similarity was low within
each origin category (qCS < 0.16) and intermediate among them (qCS = 0.5) for both richness
(0CS) and dominant species (2CS) (Fig 4d and see Table S4).
DISCUSSION
This is the first comparative study on the diversity of plants in freshwater inland wetlands
under different regimes of management in the Neotropical region. Although the total area of
37 wetlands studied (424 ha) and their forest area (435 ha) associated represent less than 1%
of wetland coverage in the Orinoco region and 1% of the Meta Piedmont tropical humid
zonobiome (Romero-Ruiz et al., 2004), our results indicated that these wetlands make a
considerable contribution to local and regional diversity of woody and aquatic plants. The
diversity of plants found represents around 55% of the woody species of the Meta Piedmont
forest (Carvajal et al., 2007), 12% of the flowering plants (Minorta-Cely & Rangel-Ch.
2014), and 29% of aquatic plants (Fernández, Bedoya & Madriñán 2015) of the Colombian
Orinoco river basin region. Typical Piedmont species showed high representation (81%), but
the portion of introduced plants was considerable (19%), and had already an impact on
diversity patterns and probably on the function of wetlands (Hager 2004; Lambdon, Lloret
& Hulme 2008). The high diversity of the woody plants is related to forest of Meta Piedmont,

77
where species of the Amazon and the Andes region converge, in addition to species
associated with the eastern savannas (Molano 1998; Fernández et al., 2010), while aquatic
plant diversity is related to the high complexity and variety of aquatic ecosystems in the
Orinoco region (Rial 2014; Fernández, Bedoya & Madriñán 2015). Therefore, removal of
these remnants of the landscape could endanger the conservation of plants of a region
characterized by its high biodiversity (Bates 1948; Hernández et al., 1992; Molano 1998;
Fernández et al., 2010).
Contrary to our expectation, the origin of natural wetlands had low diversity both in
richness and dominant species. Which is associated to the fact that the heronries (HC)
presented the lowest diversity between wetland types. Probably due to the accumulation of
guano caused by the congregation of birds, which may have led to a naturally caused
impoverishment of diversity due to the high nitrogen content of excrements (Ayarzaguena,
Pérez & Ramo 1981), and it has been shown that a high bird activity can reduce the plant
density of heronries (Weseloh & Brown 1971). Additionally, they are strongly altered by
livestock which modifies the structure of the surrounding vegetation, since the increase of
cattle grazing can affect negatively the wetland diversity (Junk 1993). On the contrary,
swamps (SW) did not have such a low diversity, but lower than expected, as they are the
most representative natural wetlands in the region (Lasso et al., 2014). The diversity of these
wetlands can be related to the persistent human intervention along the time. Despite some
swamps are locally protected, most of them are public lands, where chronic extraction of
timber and urbanization processes in surrounding areas have been common (Machado, Rial
& Lasso 2011).
The finding that artificial wetlands have a greater diversity of woody plants can be
explained by the fact that both fish farms (FF) and constructed lakes (CL) are created by
private enterprises, where owners have particular interests. Most of these wetlands were built

78
on relict forest. Meanwhile, mixed wetlands retain a high diversity of species typical of
Piedmont because they were developed on natural wetlands for recreational (semi-natural
lakes - SNL) and agricultural (rice fields - RF) purposes, and its management allows to keep
a portion of the diversity of native plants. The use of agrochemicals is often associated with
the decline of plant diversity (Rolon & Maltchik 2009); although RF belonged to the group
with higher diversity, we cannot exclude the possibility that without agrochemicals diversity
would still be higher.
Our results show that the diversity patterns of plant species in and around wetlands
are the result of both the heterogeneity of these wetlands at the landscape scale and human
activities related with their management. Although wetlands are isolated systems, their
heterogeneity and diversity have been attributed largely to the interaction with adjacent
terrestrial and other aquatic ecosystems such as flooded and riparian forests (Mitsch &
Gosselink 2015; Pott & Vila da Silva 2015), elements that contribute to connect and maintain
diversity in human-dominated landscapes as the Meta Piedmont (Molano 1998; Rangel-Ch
1998; Minorta-Cely & Rangel-Ch. 2014).
The results of this study support the importance of small forest fragments to
conservation in human-dominated landscapes (e.g., Flinn, Lechowicz & Waterway 2008;
Arroyo-Rodríguez et al., 2009). Despite the small size of the fragments of vegetation (<11
ha on average), the diversity of plants found is astonishing. In highly modified landscapes,
conservation and management of a large number of small fragments can increase the
differentiation in composition and reduce the probabilities of extinction. Similar results were
found by Arroyo-Rodríguez et al., (2009) in Los Tuxtlas (Mexico), where even fragments
less than 5 hectares were of great value to the maintenance of regional diversity. Small
patches can be used as stepping stones that increase the landscape’s connectivity and
facilitate movements among patches, and they may have complementary or supplementary

79
resources that may favor survival of many animal species in fragmented landscapes (e.g.,
Brotons, Mönkkönen & Martin 2003; Pasinelli et al., 2008). Other authors have already
highlighted the importance of small wetlands to regional plant diversity (Richardson et al.,
2015), not only of natural wetlands (Flinn, Lechowicz & Waterway 2008) but also of small
created wetlands (Chester & Robson 2013). Therefore, maintaining a diverse set of created
wetlands can mitigate the reduction of diversity associated to natural wetlands loss, serving
as shelter for birds and other organisms (e.g., Canals et al., 2011; Hapner et al., 2011).
Similarly, they can contribute to hydrological dynamics and serve as areas for future
ecological restoration (Moreno-Mateos et al., 2015).
Species composition and future scenarios
In our study compositional similarity was low (˂0.5) compared to other studies in
small forest patches in human modified landscapes, where higher CS-values were related to
homogenization, and lower values to differentiation processes (See details in Arroyo-
Rodríguez et al., 2013). The low compositional similarity values found can be explained by
differences in type and origin of wetlands, being interesting that compositional similarity
increased in most cases by comparing the dominant species (i.e., of the most abundant
species), which makes clear the role of management of wetlands as a factor that determines
taxonomic differentiation. We found higher differences in species composition within the
wetland categories than among them, for both, origin and management. This pattern can be
attributed to the high heterogeneity of wetland conditions, maybe due to external ecological
factors and different disturbance levels (Clément & Proctor 2009). Other wetland diversity
studies also reported high beta diversity related to spatial heterogeneity (Flinn, Lechowicz
& Waterway 2008; Neiff et al., 2011). This could be attributed to the fact that in wetland
remnants the habitat heterogeneity is the main driver for species richness, besides other

80
attributes as its size (Shi et al., 2010). The naturally patchy distribution of wetlands also
could contribute to a lower compositional similarity in these ecosystems (Dornelas, Soykan
& Ugland 2011),
An important component in the composition of species in these lentic wetlands was
that 19% corresponded to introduced plant species, half of them are exotic species from
outside of Colombia, and 13 have invasive potential (Cárdenas, Castaño & Cárdenas 2010).
Species introduction in this region is the result of: 1) planting of ornamental species as shade
trees, flower beds and fruit trees for the embellishment predominantly of artificial and mixed
wetlands (SNL, CL and FF); 2) sowing of forage species for livestock and, 3) the
introduction of aquatic plants to decorate the lakes (CL) and for aquiculture uses (FF).
Therefore, management of wetlands determines the change of diversity with the introduction
of exotic and native species. As it is known, the introduction of alien species is considered a
threat to biodiversity (Alvarado & Gutiérrez 1997; Cárdenas, Castaño & Cárdenas 2010),
and the ecological integrity of wetlands (MMA 2002; Gallardo et al., 2015) is one of the
major drivers of biotic homogenization (Chen et al. 2010). That is why it requires the
implementation of protocols for invasive species management in the creation and
maintenance of wetlands (e.g., gardens, landscaping, fences living and restoration).
We suggest two opposed scenarios that may explain current plant diversity patterns
in these lentic wetlands and may potentially contribute to understanding future conservation
scenarios: 1) diversity is high because of the landscape heterogeneity, similar to the natural
diversity pattern before fragmentation, and patches are sufficiently connected in order to
maintain diversity in the long term and, 2) the low compositional similarity is a sign of
independent dynamics of the wetland communities, hence plant populations are not
sufficiently connected, increasing the probability that rare species may disappear from most
wetlands (Gutzwiller & Flather 2011). This could decrease both local and regional diversity.

81
Homogenization processes may cause local extinction of some species and lead to the
dominance of few others (McKinney & Lockwood 1999; Arroyo-Rodríguez et al., 2013).
Management and conservation
Our results suggest that created lentic wetlands (i.e., artificial and mixed) can have a key
role in plant diversity conservation by increasing the available habitat in the region for a
variety of typical species. Nevertheless, the plant diversity in natural wetlands may not be
replaced or equaled by artificial wetlands, yet the human-made wetlands are a way of
safeguarding biodiversity and partially compensate against rapid loss and transformation of
natural wetlands (Yoon 2009; Ghermandi et al., 2010). Created wetlands have the capacity
to sustain biodiversity or mitigate negative effects of wetland degradation (Galatowitsch &
van der Valk 1996; Chester & Robson 2013), but in some cases their high diversity is the
product of more early-successional stage species (Heaven, Gross & Gannon 2003).
Currently the Piedmont is a highly fragmented landscape (Romero-Ruiz et al., 2004;
Etter, McAlpine & Possingham 2008; Romero-Ruiz et al., 2009) and conservation strategies
for wetlands and forests have been reduced and inefficient. A new conservation model could
be the promotion of ʻarchipelago reservesʼ (Halffter 2007). This approach is particularly
useful in highly modified landscapes with high beta diversity, which could integrate the
variability of the landscape and allow the conservation of high heterogeneity and plant
diversity found in the region (Halffter 2005; 2007). Therefore, we strongly recommend
including all wetland types into conservation and management programs, considering how
each of them is already contributing to landscape diversity, and how some of them could be
improved under appropriate management goals. Also, we suggest the implementation of
conservation and restoration strategies according to the wetland type as well as the
promotion of local policy for their regulation and management, integrating wetland ecology

82
(Mitsch & Gosselink 2015) and sustainable utilization, particularly through promoting
reconciliation between human land use and biodiversity from integration of the different
social actors (i.e., citizens, stakeholders, policy makers and scientists). All these proposals
are a way of safeguarding plant diversity of the Meta Piedmont forest species and the lentic
wetlands.
ACKNOWLEDGEMENTS
We are grateful to Angelica Toro, Alvaro Velasquez, and Santiago Perez for the field
assistance and help with the data storage. We would like to thank Liliana Ibañez and Maria
del Sagrario Velasco Garcia for the English revision.
ADDITIONAL INFORMATION AND DECLARATIONS
Funding
This research was supported by J.M.P. fellowships funded by Departamento
Administrativo de Ciencia, Tecnología e Innovación (COLCIENCIAS) through its
Créditos Condonables para Estudios de Doctorado en el Exterior program (512/ 2010), also
crédito-beca of Fundación Carolina-Colfuturo (2008) and funding of Alianza Pacifico –
AMEXCID (2015) to research fellowship in Instituto de Ecología A. C. The funding for
fieldwork was obtained from Ramsar Convention (WWF/09/CO/5), Corporación
KOTSALA and equipment sponsored by IdeaWild (2014). The funders had no role in
study design, data collection and analysis, decision to publish, or preparation of the
manuscript.
Grant Disclosures
The following grant information was disclosed by the authors:

83
Departamento Administrativo de Ciencia, Tecnología e Innovación (COLCIENCIAS),
Créditos Condonables para estudios de Doctorado en el exterior program (512/ 2010).
Crédito-beca of Fundación Carolina-Colfuturo (2008)
Alianza Pacifico – AMEXCID (2015)
Competing Interests
The authors have declared that no competing interests exist.
Data Availability Statement
All relevant data are within the paper and its Supporting Information files.
Author contributions
 Johanna Murillo-Pacheco conceived and designed the experiments, performed the
experiments, collected vegetation data, processed the data bases, analyzed the data,
wrote the paper, prepared figures and/or tables, reviewed drafts of the paper.
 Matthias Rös analyzed the data, wrote the paper, prepared figures and/or tables,
reviewed drafts of the paper.
 Federico Escobar conceived and designed the experiments, wrote the paper,
prepared figures and/or tables, reviewed drafts of the paper.
 Francisco Castro-Lima conceived and designed the experiments, performed the
experiments, collected vegetation data, processed the data bases, wrote the paper,
reviewed drafts of the paper
 José R. Verdú and Germán M. López-Iborra conceived and designed the
experiments, wrote the paper, reviewed drafts of the paper.

84
Supplemental Information
Supplemental information for this article can be found online at

https://peerj.com/preprints/2138v1/#supp-1
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89
Tables
Table 1. Lentic wetlands studied. Size refers to total area of water surface (424 ha) and
forest coverage (435 ha) in a 500m buffer calculated from centroid of each wetland. Mean ±
SD shown in brackets.
Wetland type Origin No. of wetlands Size (ha) Forest (ha)
Swamps (SW) Natural 6 76.7 (12.8±17.8) 68.7 (11.4±8.6)
Heronries (HC) Natural 4 6.9 (1.7±1.2) 19.1 (4.8±6.8)
Rice fields (RF) Mixed 3 188.3 (62.8±18.9) 27.9 (9.3±15.6)
Semi-natural lakes (SNL) Mixed 6 25.5 (4.2±2.6) 77.7 (12.9±7.2)
Constructed lakes (CL) Artificial 9 20.5 (2.3±2.1) 95.4 (10.6±7.4)
Fish farms (FF) Artificial 9 106.2 (11.8±15.9) 146.4 (16.3±12.4)

90
Figures
The climograph shows the mean temperature (line) and precipitation (bars) of Villavicencio
municipality.
Fig 1. Localization of lentic wetlands at the Meta Piedmont in Colombian Andean-
Orinoco region. Municipalities of Villavicencio, Restrepo, Cumaral and Puerto López with
urban center.

91
Fig 2. Alpha diversity of woody and aquatic plants according to wetland types. Wetland
types: swamps (SW); heronries (HR); rice fields (RF); semi-natural lakes (SNL); constructed
lakes (CL); fish farms (FF). Diversity using Hill numbers: species richness (0D) and
dominant species (2D). Mean alpha diversity are gray points and local alpha diversity black
points.
Note that despite similar mean alpha diversity, the contribution of each wetland type to total
alpha diversity is different.

92
Fig 3. Alpha diversity of woody and aquatic plants within and among wetland origins.
Diversity using Hill numbers: species richness (0D) and dominant species (2D). Mean alpha
diversity are gray points and local alpha diversity black points.

93
Fig 4. Compositional similarity (qCS) of species richness (0D) and dominant species (2D)
of woody and aquatic plants within and among wetland types (WT) and origins (WO).
Wetland types: swamps (SW); heronries (HR); rice fields (RF); semi-natural lakes (SNL);
constructed lakes (CL); fish farms (FF).

94
Table S1. Sample coverage (Ĉm), species richness (0D) and dominant species diversity
(2D), and relative logarithmic inequality of woody (W) and aquatic (A) plants. (Ĉm is
expressed as a percentage of completeness, values from 0 represent no completeness and
values of 100 maximum completeness based on Chao & Jost (2012). *only one single
individual was found in this wetland, and it was excluded from the RLI analysis; -: in this
wetland no plants in this formation were found during sample).
Diversity Woody Aquatic

0D
2D RLI 0D 2D RLI
I. Gamma diversity Ĉm 0,2 Ĉm 0,2
1. All wetlands (γ) 99 407 53 0.34 99 99 31 0.25

2. Wetland type (αt)
Swamps (SW) 98 168 42 0.27 92 64 33 0.16
Heronries (HC) 98 78 8 0.52 96 24 12 0.22
Rice fields (RF) 95 68 15 0.35 96 31 22 0.10
Semi-natural lakes (SNL) 97 201 49 0.27 93 53 20 0.25
Constructed lakes (CL) 97 116 17 0.40 94 35 19 0.17
Fish farms (FF) 97 212 37 0.32 97 50 23 0.20
3. Wetland origin (αt)
Natural 99 195 28 0.37 96 70 28 0.21
Mixed 97 234 57 0.26 96 66 24 0.24
Artificial 98 255 37 0.35 98 64 27 0.20
II. Alpha diversity
4. Each wetland (αw)
SW1 95 19 8 0.29 79 18 12 0.13
SW2 93 27 6 0.46 98 7 5 0.15
SW3 98 48 19 0.24 82 20 13 0.14
SW4 95 48 19 0.24 74 23 15 0.14
SW5 96 71 31 0.19 98 10 9 0.06
SW6 100 48 18 0.25 85 17 11 0.17
HC1 87 14 5 0.39 93 10 6 0.26
HC2 97 36 4 0.61 94 16 12 0.12
HC3 99 14 1 1.00 95 6 4 0.21
HC4 97 35 9 0.38 - - - -
RF1 95 28 7 0.42 81 20 13 0.14
RF2 89 39 24 0.13 100 18 14 0.09
RF3 82 32 10 0.34 100 13 9 0.13

95
Diversity Woody Aquatic

SNL1 79 81 39 0.17 94 9 6 0.19
SNL2 92 39 6 0.51 95 11 7 0.18
SNL3 90 31 10 0.33 83 15 10 0.14
SNL4 95 68 18 0.31 83 15 8 0.22
SNL5 100 34 14 0.25 89 13 8 0.21
SNL6 96 80 22 0.29 94 14 10 0.13
CL1 93 20 3 0.63 89 9 5 0.27
CL2 91 30 8 0.39 80 8 5 0.19
CL3 91 20 3 0.63 - - - -
CL4 97 14 4 0.47 - - - -
CL5 97 28 5 0.52 - - - -
CL6 100 1* 1* * 94 10 7 0.19
CL7 100 3 2 0.37 95 13 9 0.13
CL8 91 28 6 0.46 97 6 5 0.16
CL9 96 34 11 0.32 - - - -
FF1 95 66 8 0.50 76 20 13 0.14
FF2 95 28 13 0.23 93 10 6 0.24
FF3 87 67 12 0.41 93 7 4 0.29
FF4 89 58 24 0.22 100 6 6 0.03
FF5 83 43 14 0.30 87 21 13 0.16
FF6 96 41 17 0.24 95 10 6 0.22
FF7 90 42 8 0.44 90 14 8 0.21
FF8 96 40 7 0.47 88 12 8 0.16
FF9 93 39 13 0.30 100 6 5 0.12

96
Table S2. Local alpha diversity of wetlands (αw) corresponding to the sum of richness of species of woody (W) and aquatic (Aq) plants
in each wetland (Species: Ty, typical of Piedmont; IE, introduced exotic; NE, native exotic).
Code Name wetland Origin Type αw W_Ty W_IE W_NE Aq_Ty Aq_IE Aq_NE
SW1 Humedal Aguas Claras Natural Swamp 37 18 1 15 1 2
SW2 Humedal Catatumbo Natural Swamp 34 22 4 1 4 2 1
SW3 Humedal Coroncoro Natural Swamp 68 46 2 18 2

SW4 Humedal Kirpas-Cuerera Natural Swamp 71 42 6 18 3 2
SW5 Humedal Zuria Natural Swamp 81 66 1 4 3 7
SW6 Pantano Hotel Marsella Natural Swamp 65 46 2 11 6
HC1 Garcero La Silvia Natural Heronry 24 13 1 8 1 1
HC2 Garcero Las Mercedes Natural Heronry 52 35 1 11 3 2
HC3 Garcero Matayuca Natural Heronry 20 13 1 4 2
HC4 Garcero Santa Ana Natural Heronry 35 33 1 1
97
SNL1 Lago Palicare Mixed Semi-natural lake 90 74 5 2 3 6
SNL2 Lago Barquitos Mixed Semi-natural lake 50 38 1 7 2 2
SNL3 Katan Mixed Semi-natural lake 46 27 3 1 7 7 1
SNL4 Parque Merecure Mixed Semi-natural lake 83 57 8 3 11 4
SNL5 Represa la libertad Mixed Semi-natural lake 47 33 1 10 3
SNL6 Lago Bioparque Ocarros Mixed Semi-natural lake 94 64 8 8 12 1 1
RF1 Hacienda arrocera Carimata Mixed Rice field 48 20 1 7 14 3 3
RF2 Hacienda arrocera La Silvia Mixed Rice field 57 36 3 11 5 2
RF3 Hacienda arrocera Providencia Mixed Rice field 45 27 5 10 3
CL1 Lago condominio Balmoral Artificial Constructed lake 29 15 5 7 2
CL2 Lago condominio Barú Artificial Constructed lake 38 29 1 4 2 2
CL3 Finca El Lago Artificial Constructed lake 20 17 1 2
CL4 Lago Hotel hacienda San José Artificial Constructed lake 14 4 9 1
CL5 Lago condominio Horizonte Artificial Constructed lake 28 20 5 3
Code Name wetland Origin Type αw W_Ty W_IE W_NE Aq_Ty Aq_IE Aq_NE
CL6 La Tonga Artificial Constructed lake 11 1 9 1
CL7 Lago Santa Lucia Artificial Constructed lake 16 2 1 10 3
CL8 Lago Hotel Laguna viva Artificial Constructed lake 34 22 4 2 1 4 1
CL9 Lago Hotel Los Gavanes Artificial Constructed lake 34 25 6 3

FF1 Piscícola Acuallanos Artificial Fish farm 86 64 2 16 3 1
FF2 Piscícola Agualinda Artificial Fish farm 38 26 2 8 2
FF3 Piscícola Esperanza Artificial Fish farm 74 65 2 4 2 1
FF4 Piscícola Langostinos Artificial Fish farm 64 48 5 5 2 3 1
FF5 Piscícola Las Brisas Artificial Fish farm 64 40 2 1 16 4 1
FF6 Piscícola Manantial Artificial Fish farm 51 34 5 2 8 2
FF7 Piscícola Margaritas Artificial Fish farm 56 40 2 12 1 1
98
FF8 Piscícola Sanmarcanda Artificial Fish farm 52 31 6 3 7 4 1
FF9 Piscícola Unillanos Artificial Fish farm 45 36 2 1 2 3 1
Table S3. Total (α) and mean (ᾱ ± SD) alpha diversity, and range values of richness (0D) and dominant species (2D) of woody and
aquatics plants in wetland types and origins.
Wetland 0D Woody 2D Woody 0D Aquatic 2D Aquatic
types n α (ᾱ ± SD) Range α (ᾱ ± SD) Range n α (ᾱ ± SD) Range α (ᾱ ± SD) Range

Swamps (SW) 6 168 (43.5±18.4) 19-71 42 (16.8±9) 6-31 6 64 (15.8±6.1) 7-23 32 (6.1±3.5) 5.2-15
Heronries (HC) 4 78 (24.8±12.4) 14-36 8 (4.7±3.3) 1-9 3 24 (10.7±5) 6-16 12 (7±3.9) 4.1-11.5
Rice fields (RF) 3 68 (33±5.6) 28-39 15 (13.7±9.1) 7-24 3 31 (17±3.6) 13-20 22 (12.1±2.4) 9.3-13.8
Semi-natural lakes (SNL) 6 201 (55.5±23.4) 31-81 49 (18.2±11.7) 6-39 6 53 (12.8±2.4) 9-15 20 (8.2±1.7) 5.9-10.3
99
Constructed lakes (CL) 9 116 (19.8±11.8) 1-34 17 (4.8±3.2) 1-11 5 35 (9.2±2.6) 6-13 19 (6.1±1.9) 4.5-9.2
Fish farms (FF) 9 212 (47.1±13.4) 28-67 37 (12.9±5.3) 7-24 9 50 (11.8±5.6) 6-21 23 (7.7±3.4) 4-13.3
Origin
Artificial 18 195 (33.4±18.6) 1-67 28 (8.8±5.9) 1-24 14 70 (10.9±4.8) 6-21 28 (7.1±2.9) 4-13.3
Mixed 9 234 (48±21.8) 28-81 57 (16.7±10.5) 6-39 9 66 (14.2±3.3) 9-20 24 (9.5±2.6) 5.9-13.8
Natural 10 255 (36±18.3) 14-71 37 (12±9.4) 1-31 9 64 (14.1±6) 6-23 27 (9.6±3.9) 4.1-15
Table S4. Compositional similarity (CS) of richness (0D) and dominant species (2D) of
woody and aquatic plants.
Compositional similarity (qCS) Woody Aquatic
1. Within each wetland type 0D 2D 0D 2D
Swamps – SW 0.11 0.18 0.10 0.12
Heronries – HC 0.09 0.01 0.17 0.26
Rice fields - RF 0.23 0.38 0.32 0.17
Semi-natural lakes – SNL 0.13 0.19 0.09 0.25
Constructed Lakes – CL 0.07 0.13 0.08 0.14
Fish farms – FF 0.12 0.19 0.14 0.21
2. Among wetland types
SW-HC-RF-SNL-CL-FF 0.21 0.21 0.32 0.32
3. Among all wetlands
All wetlands 0.07 0.09 0.11 0.13
4. Within each wetland origin
Natural 0.16 0.27 0.09 0.15
Mixed 0.11 0.14 0.12 0.16
Artificial 0.08 0.10 0.11 0.14
5. Among wetland origins
Natural-mixed-artificial 0.34 0.50 0.51 0.50

100
CAPÍTULO 2
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo en preparación:

Murillo-Pacheco, J., G. M. López Iborra, F. Escobar, W. F. Bonilla
Rojas, and J. R. Verdú. 2016a. Bird diversity of small natural and created
wetlands in the East Colombian Piedmont. Aquatic Conserv: Mar.
Freshw. Ecosyst. In prep.
Egretta thula
Piscícola Las Margaritas, Villavicencio
Bird diversity of small natural and created wetlands in the East Colombian Piedmont
JOHANNA MURILLO-PACHECOa,b,*, GERMÁN M. LÓPEZ-IBORRAc, FEDERICO
ESCOBARd, WILIAN FERNANDO BONILLA-ROJASb, JOSÉ R. VERDÚa

a
Alicante, Spain.
b
Colombia.
c
Departamento de Ecología, Instituto de investigación IMEM Ramón Margalef -
Universidad de Alicante, Campus San Vicente del Raspeig, Alicante, Spain.

d
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología A.C., 91000 Xalapa, Veracruz, México
*
Correspondence to: Johanna I. Murillo-Pacheco, I.U.I. CIBIO – Universidad de Alicante,
Campus San Vicente del Raspeig s/n, E-03690, Alicante, España. E-mail:
johannamurillo@gmail.com
Birds in tropical wetlands of Colombian Piedmont
KEY WORDS: aquatic birds, bird richness, conservation, landbirds, semi-aquatic birds,
wetland management.
102
Capítulo 2: diversidad de aves en humedales lénticos
ABSTRACT
1. Small wetlands can be a vital to support a high diversity, but in the Neotropic is little
known the importance of natural and created lentic wetlands as critical ecosystems in the
human domain landscapes for the maintenance of birds, and less about the study of guilds
different to aquatic birds in them.
2. This study evaluates the effect of the management of lentic wetlands (origin and type of
wetlands) on the bird diversity (aquatic, semi-aquatic and landbirds guilds) in the Meta
Piedmont.
3. The species richness, structure and composition of the bird guilds were estimated and
compared between and within wetland types and origins.
4. We registered 275 bird species, from which 196 were landbirds, 60 aquatic birds and 19
semi-aquatic birds. Local richness had a wide variation (39-144 species), and total and mean
richness presented significant differences between wetlands types and origins. The semi-
natural lakes were the most diverse wetland type and the heronries the poorest. According
to their origin, the mixed origin wetlands had the highest species richness. Cattle Egret
(Bubulcus ibis) was the most abundant species, and heronries and rice fields reached the
greatest total bird abundance.
5. The bird diversity is heavily related to the wetland management (types and origins), with
a high variation in species composition among types, and it shows a high local and landscape
heterogeneity.
6. It is concluded that small lentic wetlands, whether natural, mixed or artificial are important
for the maintenance of local and regional bird diversity. Conservation and management
actions are required that permit to preserve the wetland heterogeneity and bird richness
associated.
Manuscrito en revisión
103
INTRODUCTION
The wetlands are considered biodiversity reservoirs (Harris, 1988; Richardson,
1994; Gray et al., 2013), because these offer shelter and resources necessary for the survival
of a large number of species (MEA, 2005; Ghermandi et al., 2010). However, the
accelerated loss and degradation of the natural wetlands in the last decades a result of
expansion of agricultural and urban frontier have made them become one of the most
threaten ecosystems globally (Mitsch and Gosselink, 2000). The modification of wetlands
and particularly the aquatic vegetation and the surrounding forest cover has impact the
ecosystem functioning (i.e. interception of sediment, litter input, nutrient absorption and
regulation of rainwater infiltration) and associated biodiversity (Gibbs, 2000; MEA, 2005).
At regional scale, the most evident effect of wetland loss and fragmentation is the biota
homogenization (Harris, 1988; Lougheed et al., 2008), which can induces the population
decline (Hapner et al., 2011) and changes in the species abundance and distribution (Bender
and Fahrig, 2005).
Birds are one of the most characteristic biological group of the wetlands, both
resident and migratory species use the wetland ecosystems as essential habitats for feeding,
resting and reproduction (Gray et al., 2013; Jaramillo-Villa et al., 2015). Special emphasis
has been made to highlight the wetlands value for the aquatic birds (MEA, 2005;
International, 2010; Gray et al., 2013). They are considered as flagships of aquatic
ecosystem, and a good indicator for wetland health (Mistry et al., 2008; Amat and Green,
2010). Specially because the aquatic birds are mainly use to designate the wetlands under
the RAMSAR convention and to create international areas of conservation (Ramsar, 2007)
and, in national policies and strategies to wetland protection (MMA, 2002). The Neotropic
is the region with major bird richness species on a global scale (Kricher, 2010) and Colombia
is considered the most diverse bird country per unit area in the world (Renjifo et al., 2002),
104
where the Colombian Orinoco river basin is one of the regions with more birds species
recorded in the country (McNish, 2007; Murillo-Pacheco, 2008). There are registered more
than 400 species from the Meta Department and the ornithological studies are concentrated
in the Meta Piedmont (Murillo-Pacheco, 2008; Umaña-Villaveces et al., 2009; Acevedo et
al., 2014). In spite of, the knowledge about birds in Meta Piedmont is relatively well known
and their high aquatic ecosystem diversity (Lasso et al., 2014), this region has wide gaps of
information about bird diversity in wetlands’ systems, as a large part of the inland wetlands
of the country (Naranjo et al., 1999). Although some records of birds on wetlands have been
published in the Meta Piedmont (e.g. Murillo-Pacheco and Bonilla-Rojas, 2016b; Murillo-
Pacheco and Bonilla-Rojas, 2016a), there is a lack of specific studies of bird diversity
associated to them and the characteristics of these aquatic ecosystems.
The lentic wetlands offer large habitat availability to the aquatic birds and other
guilds not so strictly limited to wetlands as are semi-aquatic and landbirds, which have gone
almost unnoticed in the wetlands’ birds diversity studies; only a few studies differentiated
the aquatic and semi-aquatic birds (Ruiz-Guerra et al., 2014; Kupekar et al., 2015) and many
less including the landbirds (e.g. in rice field, Acosta et al., 2010). this region has been
characterized in the last decades for the creation of many new wetlands of different types
and a strong human pressure on natural wetlands (Lasso et al., 2014). Under this scenario
the created wetlands have become potential alternative habitats for the birds, but it is
recognized that they cannot be compared or substitute the natural wetlands (Ma et al., 2004;
Bellio et al., 2009; Sebastián–González and Green, 2015).
It is known that it exists a close relationship between the diversity of birds and the
wetlands heterogeneity (Fairbairn and Dinsmore, 2001; Guadagnin et al., 2007), which
could depend on the landscape context as well as human activities performed and the wetland
management. The knowledge of the diversity in Neotropic wetlands is scarce, the
105
contribution of the different managements to the regional diversity is almost unknown and
the majority of studies have focus on large natural wetlands (Naranjo, 1995), but it is clearly
argument the need to studied small wetlands and compared the different management of
wetlands as a tool of knowledge for their conservation (Maltby, 1991; Rosselli and Stiles,
2012b). Notwithstanding, it has been shown that small wetlands are key to the biodiversity
maintenance, ecosystem functioning and conservation (Blackwell and Pilgrim, 2011). They
are ecosystems of interest and of huge value for vertebrate groups (e.g. to herpetofaunal in
Russell et al., 2002), and in special they can support a high bird diversity (Gibbs, 1993;
Scheffer et al., 2006) and offer habitat heterogeneity at local and regional scale (Rosselli and
Stiles, 2012b). For these reasons it has been outlined its impressive importance as habitats
for their reproduction (Pasinelli et al., 2008; Hapner et al., 2011).
According to wetland origin, the natural wetlands are in fact highly altered
ecosystems and many of the created wetlands have become important habitats for birds
(Bellio et al., 2009). Several studies compared bird diversity between natural and created
wetlands, most of them in the United States (e.g. Desrochers et al., 2008; Hapner et al.,
2011), Asia (e.g. Ma et al., 2004; Bellio et al., 2009) and the Mediterranean (e.g.
Kloskowski et al., 2009; Sebastián–González and Green, 2015). In the Neotropic it is
uncertain the effect of the formation of new wetlands, specially about the ecological and
hydrological dynamics (Junk, 1993). In Colombia it has been emphasized the significance
of artificial wetlands (e.g. reservoir, lakes and rice crops) for reproduction of some aquatic
birds and endangered wetland birds (Rosselli and Stiles, 2012a). The objective of this study
was to evaluate the effect of the management of lentic wetlands on the diversity of birds in
the Meta Piedmont. We considered that the management applied in the wetlands is
conditioned by their origin (natural, mixed and artificial) and type (of which six were
identified in this region: swamps, heronries, rice fields, semi-natural lakes, constructed lakes
106
and fish farms). We not only considered aquatic birds, but also other species that use these
habitats, and thus we analyzed the diversity of three bird gilds (aquatic birds, semi-aquatic
birds and landbirds). With this study we also want to test if other bird ecological guilds
different to aquatic birds are highly diverse in these lentic wetlands. We expected that the
natural wetlands would be the most diverse, especially in aquatic birds, that the mixed
wetlands will be the more habitat heterogeneous type with a high association of landbirds
and that artificial wetlands will be the poorest in diversity of birds of the three guilds.
Likewise, we aimed to contribute with this research to the lentic wetlands knowledge and its
associated birds in the region, as a tool for the management and conservation of these aquatic
ecosystems and their biodiversity.
METHODS
Study area
The study was conducted in 37 lentic wetlands located in the Andean piedmont of the
Colombian Orinoco basin river region (200-484 m a.s.l.), in the municipalities of
Villavicencio, Puerto López, Restrepo and Cumaral, Department of Meta (Fig. 1). The area
of the bodies of water vary from 0.6 to 77.8 ha (11.6±19.5 ha) and their associated forest
area (calculated in a 500 m buffer from the center of each wetland) between 0.1 to 44.7 ha
(11.8±9.5 h; Table S1). The native dominant vegetation type is Piedmont forest within
Tropical humid Zonebiome Piedmont Meta (Romero-Ruiz et al., 2004). The climate is very
humid warm tropical, with a mean annual temperature of 25 °C and mean annual rainfall of
2700 to 4600 mm (Minorta and Rangel., 2014).
We follow the proposed wetlands management classification of Murillo-Pacheco et
al.,(2016a) based in wetland types and origins. Wetland types were classified into six
107
categories: 1) swamps (SW) are natural wetlands with emergent woody vegetation; they are
flooded lands without a defined open body of water, associated with sources of other
wetlands like birth of streams or rivers (6 wetlands), but in this region they are associated
with urban and suburban zones, and they are a fragments of previously continuous
swamplands; 2) heronries (HC) are natural swamp lands with flooded areas and are
characterized for the congregation of mixed species of breeding aquatic birds, specially
herons and egrets (4 wetlands); 3) rice fields (RF) are farms of irrigated rice crops that are
mixed with natural water sources, channels and sometimes small dams, also they have fence
rows with vegetation (3 wetlands); 4) semi-natural lakes (SNL) are wetlands that were
created on some natural wetlands that were transform, retain their features and have tourist
and recreational purposes (6 wetlands); 5) constructed lakes (CL) are artificial wetlands that
were built in its entirety and are used as recreational lakes and dams (9 wetlands); 6) fish
farms (FF) are generally rectangular shaped ponds, created for freshwater fish production (9
wetlands).
The wetland origins were divided in: 1) natural: those that retain its original natural
characteristics and where human intervention does not affect its natural dynamics (includes
SW and HC types). Created wetlands include two types: 2) mixed: those that have a natural
origin but were transformed through human actions and, despite they can retain natural
features, depend heavily on the constructed sections and facilities that regulate their hydric
cycle (SNL and RF), and 3) artificial: wetlands that are completely human-made in places
where no previous lentic wetland existed (CL and FF).
Bird sampling
The birds were registered through direct observations during monthly visits to each wetland
between August of 2010 and December of 2011. The sampling included the dry (December
108
to March) and wet (April to November) season, and boreal and austral bird migration periods
in the region. Fix transect rounds were done with an approximated buffer of 200 meters
around the water mirror o swamp. Each transect covered as completely as possible the
waterbody of each wetland. Surveys were done during an hour in each round, by slowly
walking around the wetland, and stopping regularly for observations and listening of bird
sounds. The sampling was performed between sunrise and 11:00 am, and after sunset of 4:00
to 6:00 pm, in indistinct hours in each wetland. All the species observed and heard in the
water and associated vegetation were registered using binoculars 10x42. The number of
individuals of each species was recorded. The taxonomy proposed by Remsen et al.,(2016)
was followed and the migratory species of Naranjo et al.,(2012). The abundance of the
species is calculated as the total number of individuals accumulated during all the visits for
each species in each wetland. This is the total records reported for each species during the
study.
The bird species were classified in three ecological guilds based in their habitat use,
water adaptation and behavior. The Ruiz-Guerra (2012) proposal was taken as a base to the
division of the aquatic birds and semi-aquatic birds. The bird guilds are: 1) aquatic birds
(Aq), including all the strict aquatic species that depend or use ecosystems dominated by
water bodies in part of or all their life cycle and have anatomic and physiological adaptations
to the water; 2) semi-aquatic birds (S-Aq) are non-strict aquatic birds without morphological
adaptations to aquatic environments, the most are Passeriformes birds but they are associated
to aquatic habitats like shores and wetlands aquatic vegetation and, 3) landbirds (LB), are
non-aquatic birds, they are terrestrial and they use the wetlands non aquatic habitats, such as
the arboreal and herbaceous vegetation and the air.
109
Data analysis
The inventory completeness was evaluated through sample coverage (Ĉm) (Chao et al.,
2014):
𝑓 (𝑛−1)𝑓
Ĉ𝑚 = (1– 𝑛1 [(𝑛−1)𝑓 +2𝑓
1
]) ∗ 100 (1)
1 2
Where n is the total number of bird species, f1 and f2 are the numbers of singletons
and doubletons of the sample, respectively. Ĉm has values from 0 with minimal
completeness to 100% for maximum completeness. Sample coverage was estimated by using
the iNEXT package for R (Hsieh et al., 2015) and was calculated for each wetland, and each
type and origin wetland.
Alpha diversity was measured as the: a) local species richness (Sl, number of species
accumulated in each wetland), b) total species richness (S, total number of species sampled
and accumulated in each type and origin wetland) and, c) mean species richness (Sm, an
averaged measure of Sl diversity in each wetland type and origin). Finally, The differences
in diversity between type and origin wetland categories were evaluated comparing the
richness and their 95% confidence intervals (CI), which indicate differences when CI do not
overlap, to total species richness (S) we estimate the CI with bootstrap method (500
repetitions) (Chao et al., 2014), while for mean species richness (Sm) the standard formula
for CI was used (Cumming et al., 2007).
We used ANOVA to compare the mean species richness of each bird ecological guild
(Aq, S-Aq and LB) between the categories of type and origin wetlands. Also, we evaluated
the effect of wetland area variables (total, water body and forest areas in ha) on bird richness
and included the ones that were significant as covariates in ANOVAS. To identify
significantly different categories between type or origin we used posterior Fisher's least
110
significant difference test (LSD) (α = 0.05). For these analysis we used InfoStat software (Di
Rienzo et al., 2015).
To examine community structure, we used rank-abundance curves. These diagrams
were plotted for each bird ecological guild (Aq, S-Aq and LB). We calculated the estimator
of the complete species-rank abundance distribution (RAD) following Chao et al.,(2015),
that is based on the Good-Turing sample coverage theory and its generalization (Chazdon et
al., 2011; Chao et al., 2015). In these graphs the adjusted RAD for the detected species and
the estimated RAD for the undetected species were combined. The estimation of the number
of undetected species in the sample was calculated with the multinomial classification model
proposed by Chazdon et al., (2011) in Chao et al.,(2015). For this analysis and graphics we
used JADE (Nordhausen et al., 2015) and Clue (Hornik and Böhm, 2016) packages for R.
We used non-metric multidimensional scaling (NMDS) to analyses species
composition changes in each ecological bird guild. We used the ‘metaMDS’ function in
vegan package for R (Oksanen et al., 2013), and the “envfit” function to calculate the
significant relationship of species with the two first NMDS axis. The Hellinger
transformation was applied to the abundance data and the Euclidean distance was used as
dissimilarity measure. In addition, to evaluate the variation in bird species composition and
compare compositional dissimilarity among and within wetlands according to types and
origins, we used non parametric permutational multivariate ANOVA (Anderson, 2001),
based on asymmetric coefficient of Morisita-Horn. Finally, we evaluated the distribution of
unique and shared bird species among type and origin of wetlands by using Venn diagrams,
which were performed with VennDiagram package for R (Chen and Boutros, 2011).
111
RESULTS
A total of 275 bird species belonging to 60 families and 197 genera were recorded in the 37
lentic wetlands, from which 60 species were aquatic birds (Aq), 19 semi-aquatic birds (S-
Aq) and 196 landbirds (LB) (Table S2). We recorded 44 latitudinal migratory species
(Aq:17, S-Aq:1 and LB: 26), and two species with category of threat, Ruddy Pigeon
(Patagioenas subvinacea) as global vulnerable species (UICN, 2015) and Cerulean Warbler
(Setophaga cerulea) as global and national vulnerable species (Renjifo et al., 2002; UICN,
2015). Also, in this study we reported the Colombian Orinoco endemic subspecies Russet-
throated Puffbird (Hypnelus ruficollis bicintus) and Rufous-fronted Thornbird
(Phacellodomus rufifrons inornatus) (Acevedo et al., 2014).
Completeness and species richness
Completeness of the inventory was higher than 93% in all wetlands studied. For wetland
types completeness was close to100% and regarding to the origin of wetlands completeness
was greater than 92% (Table S3-S4). Due to the high completeness values, richness
comparisons were performed using the observed values.
In general, we found a great variation in local diversity (Sl), ranging from 39 to 144
species. Aq species richness varied between 10 to 37 species, S-Aq between 2 and 11 species,
and LB from 19 to 105 species (Fig. 2 and Table S2). The most diverse wetland types were
the semi-natural lakes – SNL (Total S: 201 species, Sm (Mean±SD): 104±27) and the swamps
– SW (S: 182 species; Sm 97±27); while, the heronries – HC (S: 130 species, Sm: 73±24) and
the rice field – RF (S: 129 species, Sm: 86±29) had the lower richness (Table S3).
Differences in the species total richness (S) between wetland types were found in the
three bird guilds according to confidence intervals (Fig 2). SNL was the most diverse type
in the three ecological bird guilds (Aq, S-Aq and LB, Fig. 2a-c) and mixed was the most
112
diverse origin in Aq and S-Aq (Fig. 2d, e). The lineal regressions were only significant
between Aq richness with total wetland area (R² = 0.25, P = 0.0014) and waterbody area (R²
= 0.30, P = 0.0005). The ANOVA and LSD posterior test presented significant differences
of the mean richness among wetland types in S-Aq and LB, and differences in the wetland
origins in the tree bird guilds (Table 1).
Structure and composition in the ecological bird guilds
The patterns of abundant species based in the index of complete species-rank abundance
distribution (RAD) had strong slopes and few undetected species in the three guilds of birds
(Fig 3a-c). Among the aquatic species, Cattle Egret (Bubulcus ibis) showed a
disproportionate abundance (66% of individuals counted) and other abundant species were
Great Egret (Ardea alba) and Bare-faced Ibis (Phimosus infuscatus) with 6 and 5% of the
individuals respectively. Only 13 species were considered as undetected (red color point in
fig. 3a). Among S-Aq, the most abundant species were Southern Lapwing (Vanellus
chilensis), Hoatzin (Opisthocomus hoazin) and Greater Ani (Crotophaga major) with 45%,
19% and 16% of the individuals respectively. Only Great Black Hawk (Buteogallus
urubitinga) had a unique record and five undetected species were expected (Fig. 3b). Finally,
the most common species of LB were Black Vulture (Coragyps atratus), Carib Grackle
(Quiscalus lugubris), Smooth-billed Ani (Crotophaga ani) and Tropical Kingbird (Tyrannus
melancholicus), each one with more than 7% of individulas accumulated. There were 25
singletons species, 94 species had less than 50 records and 23 were expected as undetected
species (Fig. 3c). These patterns of species abundance were similar according to wetland
origins in the tree guilds been it the dominant species (Fig. S1).
The NMDS shows that the type of wetland has a stronger effect on species
composition than wetland origin. In all cases, R2 varied between 0.83 and 0.88 (stress
113
ranging between 0.17 and 0.19) (Fig. 4a-c). Considering Aq a strong differentiation between
the wetland types of natural origin, HC and SW, is apparent. In the same way, the positions
of the two types of artificial wetlands (CL and FF) do not overlap in NMDS. The HC
presented a high association with Cattle Egret (Bubulcus ibis). In FF other herons (Ardea
alba and Egretta thula) are abundant as well as the Kingfishers (Megaceryle torquata and
Chloroceryle americana) and Solitary Sandpiper (Tringa solitaria). In some CL other
species such as Wattled Jacana (Jacana jacana) and White-faced Whistling-Ducktend
(Dendrocygna viduata) to be more frequent. Mixed origin wetlands, SNL and RF, were in
central position sharing species with most other types.
The ordination of S-Aq species shows a differentiation in species composition along
the Axis 1, where artificial wetlands present mainly low or negative coordinates, related to
the abundance of Southern Lapwing (Vanellus chilensis) and Pied Water-Tyrant (Fluvicola
pica) and White-winged Swallow (Tachycineta albiventer). Mixed and natural wetlands
were mainly in positive coordinates of first axis and overlapped widely. SNL had the higher
relation with Hoatzin (Opisthocomus hoazin) and Greater Ani (Crotophaga major), species
that are scarce or absent in RF. Within natural wetlands SW and HC also differ in
composition especially along second axis, in relation to the greater abundance of Black
Phoebe (Sayornis nigricans) in the former and Masked Cardinalin (Paroaria nigrogenis) the
later. Finally, composition in LB also differs between the types of wetlands included in the
same origin category, thus SW points almost do not overlap with HC, SNL do not overlap
with RF, neither CL with FF. The FF had a high association with big scavenging species as
Black Vulture (Coragyps atratus) and Yellow-headed Caracara (Milvago chimachima); HC
and RF, and some CL with Smooth-billed Ani (Crotophaga ani), Yellow-headed Vulture
(Cathartes burrovianus) and Carib Grackle (Quiscalus lugubris). The SW and SNL were
related to a diversity of Passerines (Fig. 4c).
114
In the three bird ecological guilds we found differences in the species composition
between wetland types and origins (Table 2). There was more dispersion (variance) within
than between categories, with the exceptions of the wetland type in Aq (P = 0.008, with a
difference between the HC and the other wetland) and the wetland origin of LB (P = 0.049)
(Table 2). Finally, the wetlands of the three origins share 58% of the Aq, 74% of semi-
aquatic and 60% of LB. Considering all gilds altogether the natural and mixed wetlands
share 21 species, the mixed and artificial 15 species and the natural and artificial 9 species,
all LB in that case (Fig 5). The mixed wetlands stand out because of the presence of 30
exclusive species, followed by the natural wetlands with 18 species, of which Cerulean
Warbler (Setophaga caerulea) and Scarlet Tanager (Piranga olivacea) are migratory species
exclusive of LB. The artificial wetlands had more migratory species standing out the LB
diversity especially in the CL (19 species), also the species richness in the SNL with the
grater total richness and Aq (29 species) (table S2). Although the natural wetlands were not
the most diverse in migratory species in the SW (27 species). In LB only Northern
Waterthrush (Parkesia noveboracensis) was registered as a latitudinal migratory species
(Table S2).
DISCUSSION
Bird diversity in small wetlands
This is the first study in the Neotropic that compares the diversity of bird ecological guilds
(not only aquatic birds) among wetlands of different origins and types. Our results suggest
the important role of the Meta Piedmont lentic wetlands, both natural and created, with
different management for the maintenance of the local and regional bird diversity. Although
most of the studied wetlands are small (Mean±SD = 23.9±20.4 ha) and altogether cover a
small area in the region (37 wetlands = 884 ha), they gather a considerable diversity (275
115
species) that represent the 66% of the Meta Department (Murillo-Pacheco, 2005; Acevedo
et al., 2014). As it has been suggested for other small wetlands (e.g. Scheffer et al., 2006;
Pasinelli et al., 2008; Hapner et al., 2011). Therefore, these wetlands should be considered
priority aquatic ecosystems in the region since they concentrate a high bird diversity of
aquatic and terrestrial birds, resident and migratory species.
Diversity of bird guilds
It is important to highlight the high richness of landbirds (LB) in the studied wetlands, since
they represent more than half of the species pool (196 species), corresponding to 47% of the
recorded species in Meta department (Murillo-Pacheco, 2005; Acevedo et al., 2014). At the
same time, these wetlands have an important diversity of aquatic (Aq: 60 species) and semi-
aquatic birds (S-Aq: 19 species), similar diversity to other studies in the Orinoco region (73
Aq and 10 S-Aq species in flooded savannahs of Colombian Llanos Orientales, by Ruiz-
Guerra et al., 2014). The study of the birds associated to the wetlands including not only the
Aq, has allow us to expand the knowledge about the high diversity of this aquatic systems
and the importance of their ecosystem associated. Most of the environmental policies and
initiatives are focused to the study and conservation of aquatic birds and the protection of
threatened species (Ramsar, 2007), but leave outside the non-aquatic bird groups
characteristic of the region, that find refuge in this Piedmont wetlands in a landscape that is
highly modified (Etter et al., 2008).
In the Meta Piedmont the lentic wetlands are characterized by the presence of native
vegetation relicts with a high woody and aquatic plant diversity (Murillo-Pacheco et al.,
2016a). The water bodies and adjacent vegetation that form the interface of aquatic and
terrestrial habitats (Wang et al., 2008) offer multiple resources and habitats for the birds and
the presence of microenvironments, especially for the landbirds and the semi-aquatic birds,
116
as well as breeding sites for aquatic species with arboreal habitats (e.g. to herons, Murillo-
Pacheco and Bonilla-Rojas, 2016a).
The size of the wetland had a strong exclusive relationship with the Aq richness due
to the fact that they are the group most closely associated to the most characteristic wetland
habitats (Wetland International, 2010), and need wetlands of large size with emergent
vegetation and extensive water bodies (e.g. Guadagnin et al., 2009; Rosselli and Stiles,
2012b). On the other hand, the S-Aq and LB species are more associated to lineal elements
of the wetlands shore (e.g. arboreal and shrubby vegetation) or use also other components of
the landscape matrix (e.g. agriculture land, o grassland and forest) and this may explain why
the size of the wetlands is not a relevant factor for this guilds.
Effect of wetland management on bird diversity
Our results show a wide habitat heterogeneity of lentic wetlands, both natural and created,
representing a high wetland variety of the region (see classification in Lasso et al., 2014).
The bird diversity is influenced by the management of the wetland as determined by the
wetland origin and type. We found the greater variation in species composition among
wetland types and then high differences within wetlands of the same origin. It was expected
that the natural wetlands were the most diverse, however the highest species richness of Aq
and S-Aq was found in the mixed wetlands, while for LB there were no differences.
For instance, there were large differences between the types of natural wetlands
(swamps and heronries). The swamps were more diverse than the heronries in S-Aq and LB,
standing out the high LB diversity (131 species) probably because swamps present a cover
of trees with a strong association to the forest Meta Piedmont (Murillo-Pacheco et al.,
2016a). However, most of the swamps studied are found in the urban and periurban zones
of Villavicencio city, which could cause their diversity being lower than in swamps far from
117
towns, due probably to the bigger pressure of urban grow and city characteristic that reduce
bird terrestrial diversity (e.g. MacGregor-Fors and Schondube, 2011; Reis et al., 2012) but
this situation is not clear in aquatic species. The low richness in the heronries could be related
to the intervention on these wetlands due to the strong cattle pressure. Three of these
wetlands are use as cattle water supply and it is know that the activities related to this practice
affect the wetland diversity when they produce changes in the habitat structure (Junk, 1993).
Other possibility is the consequences for other species of the big congregation of Aq in the
breeding season, that extends during most of the year (April to November) for some heron
species (Murillo-Pacheco and Bonilla-Rojas, 2016a; Murillo-Pacheco et al., 2016b).
Among the created wetlands (artificial and mixed), the mixed wetlands were the most
diverse in Aq and S-Aq. Among them the semi-natural lakes (SNL) had the highest total and
mean richness of wetland types, probably due to the fact that they have a wide heterogeneity
of aquatic and terrestrial habitats. In addition, the changes performed in these wetlands (e.g.
gardens, creation of borders and deepening of quality the water body), could have increased
the number of microhabitats, generating areas that are attractive for more bird species. On
the other hand, the rice fields (RF) were one of the wetland types with lower total richness
for LB, but presented Aq and S-Aq richness comparable to natural swamps, which could be
due to the presence of wide bodies of water but with a reduced vegetation area associated.
RF are characterized for its attractiveness for the aquatic birds (e.g. Fasola and Ruiz, 1996;
Elphick and Oring, 2003) and have been considered as alternative habitats to the aquatic
birds (Elphick, 2000). However, in the long run some management practices could affect the
bird diversity and health, such as the pesticide use in the agriculture, which could be negative
to the birds (Czech and Parsons, 2002; Parsons et al., 2010).
In landscapes such as the Piedmont, where the natural wetlands are being transformed
and disappear quickly, the created wetlands (mixed and artificial) may become alternative
118
habitats for birds (Bellio et al., 2009). Despite of the artificial wetlands support a huge bird
diversity they are not really substitutes of natural wetlands (Ma et al., 2004; Sebastián–
González and Green, 2015), but may favor some species (Bellio et al., 2009), because they
acts as sites to resting and foraging (Gray et al., 2013) and provide suitable habitats for
species of different guilds (Kloskowski et al., 2009). For these reason, they may have a
complementary role for the conservation of bird biodiversity in the region. Nevertheless, the
effect and the ecological implications of the creation of wetlands on the bird diversity in the
long term remains unknown (Junk, 1993; Gopal, 2009), so it is required a deeper
understanding of the implications of the construction of new wetlands and the modification
of natural wetlands at bigger temporal and spatial scales, including hydrological and
ecological processes (Moreno-Mateos et al., 2015), to prevent that they could become
ecological tramps in the future for bird species.
Concerning species composition, although the results of the PERMANOVA showed
differences both in the origin and the wetland type, the NMDS results suggest that the higher
variation was found between the wetland types within each origin and that differences in
composition vary according to the bird guild. In Aq, the main differences were found among
natural wetlands (SW y HC), especially due to the association of HC with some colonial and
nesting species. Also differences were found between artificial wetlands (CL and FF), due
mainly to feeding habits, and so piscivorous birds are mainly found in FF and omnivorous
birds in the CL. In the S-Aq the most marked differences were in the mixed wetlands (RF y
SNL), and the natural wetlands (SW and HC), and were associated probably to the presence
of vegetation on the wetland shore. LB was the guild that showed more differences in the
species composition between the wetland types, where a strong association was found
between the passerine species and the most forested wetlands (SW y SNL).
119
The differences in species composition between the wetland types are due to their
own characteristics and the management activities carried out in each one. In created
wetlands (artificial and mixed) productive and ornamental activities are performed. In RF
the most part of the soil is ploughed and cultivated with paddy rice, allowing the presence
of generalist’s species of open areas (e.g. Crotophaga ani and Quiscalus lujubris) while
latter, in the flooding season, the habitats of wading birds and shorebirds are favored
(Elphick and Oring, 2003; Blanco et al., 2006). In FF the sowing of the fry attracts small
fishing species (kingfishers) and some flycatcher (Tyrannidae) while the grow-out ponds
attract lager species such as herons and some raptors. Inappropriate management practices
of the dead fish attracted carrion birds as Black Vulture (Coragyps atratus) and Yellow-
headed Caracara (Milvago chimachima), that reached the largest abundance in this type of
wetland.
Our results suggest that the studied wetlands behave as a “connected mosaic” (term
proposed by Haig et al., 1998), in which many of its species are shared between them thanks
to the birds high mobility and the small distance between them (70 km of maximum distance
among wetlands. However, at the regional scale we have found a high bird diversity, with a
considerable turnover in the species composition at the local scale. This variations are related
to a: 1) The high habitat heterogeneity, that involve the variation in each wetland and reflect
the differences in the environment conditions of microsites (Scheffer et al., 2006); 2) The
age of the created artificial wetlands and the years of perturbation of the natural wetlands,
time that will allow the improvement or worsen of each wetland conditions, being known
that wetland age is related positively with the increase in bird species richness (Hapner et
al., 2011) and with the change in species composition (VanRees-Siewert and Dinsmore,
1996; Gardali et al., 2006) and ; 3) local management actions, since human activities in each
of the wetlands could be one of the direct causes of change in the bird composition.
120
Management and conservation implications
Our results confirm the ecological value of the small lentic wetlands as essential ecosystems
to maintain the local and regional Piedmont bird diversity. The local management and
conservation efforts should be oriented to improve the quality, integrity and health of each
wetland, especially to promote the effective protection of the natural wetlands and better
conservation practices (Ma et al., 2004). For the mixed wetlands actions of restauration and
management control should be applied. Respect to the artificial wetlands it would be
important to have a better environmental control, mainly in the creation of CL and FF, which
should have design characteristics that favor the presence of birds, which could be executed
based in ecological engineering concepts (Mitsch and Cronk, 1992) adapted to the region
characteristics.
With regard to the regional management of the wetlands it must be taken as a base
the high landscape heterogeneity, the different managements (type and origin) and sizes of
the wetland. Therefore, we consider that to maintain the attributes highlighted in this study
the best strategy is the creation of an “archipelago reserve” ” (Halffter, 2005; Halffter,
2007), as it has been also suggested to maintain the high diversity of plants in this region
(proposed by Murillo-Pacheco et al., 2016a). This strategy would allow the integration of
the conservation of two taxonomic groups of huge importance and regional diversity and the
local turnover species. Inland wetlands have a positive perception in the local people as a
positive for human well-being (see details in Volker and Kistemann, 2011), which should
be exploited in the planning and implementation of management strategies because only the
consensus between the local actors would be successful in the long run and will benefit the
wetlands and biodiversity.
121
ACKNOWLEDGMENTS
This work was supported by the scholarships for J. Murillo-Pacheco of COLCIENCIAS
(Convocation 512/2010), Fundación Carolina - Colfuturo (2008) and Alianza Pacifico –
AMEXCID (2015). The funding for fieldwork was obtained from Ramsar Convention
(WWF/09/CO/5), Corporación KOTSALA and equipment sponsored by IdeaWild (2014).
We are grateful for the field assistance and help with data to Angelica, Alvaro Velasquez,
and the team of the KOTSALA. We are grateful to Alfredo Ramírez Hernández for the
comments. We would like to thank Liliana Ibañez for English translation and University of
Alicante’s Languages and Culture Service for support to English revision.
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on wetlands. Journal of Forestry Research, 19, 164-170.
Supporting Information
Additional Supporting Information may be found in the online version of this article:
Table S1. Area of lentic wetlands Meta Piedmont. Total size corresponded to the sum of
area of water body surface and forest coverage in a 500m buffer calculated from centroid of
each wetland.
Table S2. List of species and abundance of the guilds of aquatic birds (W), semi-aquatic
birds (W-S) and landbirds (LB) recorded in lentic wetland of Meta piedmont, Colombia. (*:
latitudinal migratory species).
Table S3. Species richness (S) and sample coverage Ĉm (in % based Chao et al., 2014) of
aquatic birds (W), semi-aquatic birds (W-S) and landbirds (LB) of each wetland.
126
Table S4. Species richness (S), mean species richness (Sm±CI) and sample coverage Ĉm (in
% based Chao et al., 2014) of the all birds recorded in the wetland types and origins.
127
Figures
Figure 1. Localization of lentic wetlands at the Andean-Orinoco Piedmont of Colombia in
Meta Department.
128
Figure 2. Richness of species of aquatic birds (W), semi-aquatic birds (W-S) and landbirds
(LB) in wetland types and origins of Colombian Meta Piedmont. (wetland types: SW-
swamps; HS - heronries; RF-rice fields; SNL-semi-natural lakes; CL-constructed lakes; FF-
fish farms). Superior figure is total richness (blank triangles) with bootstrap IC; Inferior
figure is local richness (black points) and, mean richness (gray points) with 95% inferential
IC. Lowercase letters indicate differences between categories.
129
Figure 3. Curves of complete species-rank abundance distribution (RAD). (a) Aquatic birds
(Aq), (b) semi-aquatic birds (S-Aq) and (c) landbirds (LB). The dashed line indicates three
cutoff points on the abundance axis according to bird community; Red dots represent
undetected species in the sample using the multinomial classification model proposed by
Chazdon et al.,(2011).
130
Figure 4. NMDS plots. Species significant associated to wetland (p<0.001 were displayed)
and with outlines in accordance with the type of wetland and similar symbols to origins
131
(triangles are naturals, square are mixed and circles are artificial wetlands). (a) Aquatic birds
(Aq): A. alba (Ardea alba), A. guar (Aramus guarauna), B. ibis (Bubulcus ibis), B. stri
(Butorides striata), C. amaz (Chloroceryle amazona), D. vidu (Dendrocygna viduata), E.
thul (Egretta thula), J. jaca (Jacana jacana), M. torq (Megaceryle torquata), P. infu
(Phimosus infuscatus), R. soci (Rostrhamus sociabilis), T. soli (Tringa solitaria); (b) Semi–
Aquatic birds (S-Aq): C. majo (Crotophaga major), F. pica (Fluvicola pica), O. hoaz
(Opisthocomus hoazin), P. nove (Parkesia noveboracensis), P. nigr (Paroaria nigrogenis),
P. lict (Pitangus lictor), S. anig (Sayornis nigricans), T. albi (Tachycineta albiventer), T.
rufa (Thryophilus rufalbus), T. viri (Tersina viridis), V. chil (Vanellus chilensis); (c)
Landbirds (LB): A. nigr (Anthracothorax nigricollis), C. ani (Crotophaga ani), C. atra
(Coragyps atratus), C. burr (Cathartes burrovianus), C. gris (Campylorhynchus griseus), C.
cher (Caracara cheriway), C. flave (Coereba flaveola), C. viol (Cyanocorax violaceus), D.
picu (Dendroplex picus), E. lani (Euphonia laniirostris), M. bona (Molothrus bonariensis),
M. chim (Milvago chimachima), P. squa (Picumnus squamulatus), Q. lugu (Quiscalus
lugubris), R. carb (Ramphocelus carbo), R. magn (Rupornis magnirostris), T. cine
(Todirostrum cinereum), T. epis (Thraupis episcopus), T. sava (Tyrannus savanna), T. mela
(Tyrannus melancholicus). (wetland types: SW-swamps; HS - heronries; RF-rice fields;
SNL-semi-natural lakes; CL-constructed lakes; FF- fish farms)
132
Figure 5. Venn diagram of shared species according to wetland origins in the bird ecological
guilds: aquatic (Aq), semi-aquatic (S-Aq) and landbirds (LB).
133
Tables
Table 1. Total species richness (S), mean species richness (Sm), ANOVA and Fisher's least
significant difference (LSD) compared Sm of aquatic birds (Aq), semi-aquatic birds (S-Aq)
and landbirds (LB) among type and origin wetlands. Letters in LSD identify groups of non-
significant factor levels in these analyses.
Aq S-Aq LB
1. Wetland type S Sm LSD S Sm LSD S Sm LSD
Natural
Swamps - SW 39 20 12 6 ABC 131 66 B
Heronries - HC 34 21 9 5 AB 87 50 A
Mixed
Rice fields - RF 42 32 11 7 BC 76 60 AB
Semi-natural lakes - SNL 48 24 15 8 C 138 54 B
Artificial
Constructed lakes - CL 30 17 13 4 AB 104 36 A
Fish farms - FF 39 21 12 4 A 102 50 A
ANOVA:
Wetland types (P = 0.197) (P = 0.011) (P = 0.008)
(gl:5; F: 1.58) (gl:5; F: 3.57) (gl:5; F: 3.84)
Area wetland (P = 0.232)
(gl: 1; F: 1.49)
2. Wetland origin
Natural 43 20 AB 15 6 A 155 61 B
Mixed 56 27 B 19 8 B 156 63 B
Artificial 44 19 A 15 4 A 147 43 A
ANOVA
Wetland origins (P = 0.046) (P = 0.0008) (P = 0.0182)
(gl:2; F: 3.37) (gl:2; F: 8.91) (gl:2; F: 4.52)
Area wetland (P = 0.024)
(gl: 1; F: 5.57)
134
Table 2. Variation in bird species composition and homogeneity of variance. Permutational
multivariate ANOVA (Permanova) to wetland types and origins. (0.001**, 0.01*, 0.05.).
Variation species Homogeneity of

Guild Variable DF composition variance
F.Value Pr(>F) F.Model Pr(>F)
Aquatic birds (Aq) Type 5 4.859 0.002 ** 3.859 0.008 **
Origin 2 4.357 0.004 ** 0.016 0.984
Semi-aquatic birds (S-Aq) Type 5 2.405 0.014 * 0.600 0.701
Origin 2 2.718 0.022 * 0.208 0.813
Landbirds (LB) Type 5 2.092 0.006** 1.476 0.226
Origin 2 2.600 0.024 * 3.302 0.049 *
135
Supporting Information
Table S1. Area in ha of lentic wetlands Meta Piedmont. Total size corresponded to the sum
of area of water body surface and forest coverage in a 500 m buffer calculated from centroid
of each wetland.
Code Name wetland Origin Total size Water body Forest

HC1 Garcero La Silvia Natural 20.7 3.3 1.2
HC2 Garcero Las Mercedes Natural 2.8 0.6 2.2
HC3 Garcero Matayuca Natural 7.8 1.28 0.8
HC4 Garcero Santa Ana Natural 16.4 1.5 14.9
RF1 Hacienda arrocera Carimata Mixed 78 77.8 0.2
RF2 Hacienda arrocera La Silvia Mixed 68.8 41.6 27.3
RF3 Hacienda arrocera Providencia Mixed 69.3 68.9 0.4
SW1 Humedal Aguas Claras Natural 17.3 5.1 12.3
SW2 Humedal Catatumbo Natural 4.4 1.4 0.1
SW3 Humedal Coroncoro Natural 22.6 18.7 3.9
SW4 Humedal Kirpas-Cuerera Natural 68.6 46.7 21.9
SW5 Humedal Zuria Natural 22.4 2.5 20
SW6 Marsella Natural 12.8 2.3 10.5
SNL1 Humedal Palicare Mixed 20.4 2.4 18
SNL2 Barquitos Mixed 12.2 4.9 7.3
SNL3 Katan Mixed 21.2 5.3 15.9
SNL4 Parque Merecure Mixed 9.5 8.6 0.9
SNL5 Represa la libertad Mixed 20.9 3 17.9
SNL6 Lago Ocarros Mixed 19 1.3 17.7
CL1 Balmoral reservado Artificial 25.1 2.1 23
CL2 Baru Artificial 21.8 4.8 17
CL3 Finca El Lago Artificial 17.8 1.2 16.6
CL4 Hacienda San José Artificial 5.6 0.7 4.9
CL5 Horizonte Artificial 12.8 6.5 6.3
CL6 La Tonga Artificial 10.8 0.9 9.9
CL7 Lago Santa Lucia Artificial 0.7 0.6 0.1
CL8 Laguna viva Artificial 16.1 2.6 13.5
CL9 Los Gavanes Artificial 5.3 1.1 4.1
FF1 Piscícola Acuallanos Artificial 13.6 6.1 7.6
FF2 Piscicola Agualinda Artificial 45.5 0.8 44.7
FF3 Piscícola Esperanza Artificial 26.8 17.7 9.1
FF4 Piscícola Langostinos Artificial 19.7 6.6 13.1
FF5 Piscícola Las Brisas Artificial 42.7 14.1 28.6
FF6 Piscícola Manantial Artificial 11.8 3.3 8.5
136
Code Name wetland Origin Total size Water body Forest

FF7 Piscícola Margaritas Artificial 62.2 51.6 10.6
FF8 Piscícola Sanmarcanda Artificial 14.9 4.2 10.7
FF9 Piscícola Unillanos Artificial 15.4 1.8 13.5
137
Table S2. List of species, latitudinal migratory and abundance of the guilds of aquatic birds (Aq), semi-aquatic birds (S-Aq) and landbirds (LB)
recorded in lentic wetland of Meta piedmont, Colombia. (wetland types: SW-swamps; HS - heronries; RF-rice fields; SNL-semi-natural lakes;
CL-constructed lakes; FF- fish farms).
Birds Family Species English name Abundance Migratory / type

Aq Anhimidae Anhima cornuta Horned Screamer 27
Aq Anatidae Dendrocygna bicolor Fulvous Whistling-Duck 1
Aq Anatidae Dendrocygna viduata White-faced Whistling-Duck 2814
Aq Anatidae Dendrocygna autumnalis Black-bellied Whistling-Duck 2700
Aq Anatidae Cairina moschata Muscovy Duck 88
Aq Anatidae Anas discors Blue-winged Teal 142 RF
Aq Podicipedidae Tachybaptus dominicus Least Grebe 1
Aq Podicipedidae Podilymbus podiceps Pied-billed Grebe 4
138
Aq Ciconiidae Mycteria americana Wood Stork 40
Aq Phalacrocoracidae Phalacrocorax brasilianus Neotropic Cormorant 1873 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
Aq Anhingidae Anhinga anhinga Anhinga 125
Aq Ardeidae Tigrisoma lineatum Rufescent Tiger-Heron 26
Aq Ardeidae Tigrisoma fasciatum Fasciated Tiger-Heron 18
Aq Ardeidae Cochlearius cochlearius Boat-billed Heron 11
Aq Ardeidae Nycticorax nycticorax Black-crowned Night-Heron 30 SW, SNL, HC, FF
Aq Ardeidae Butorides striata Striated Heron 1287
Aq Ardeidae Bubulcus ibis Cattle Egret 72525 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
Aq Ardeidae Ardea cocoi Cocoi Heron 91
Aq Ardeidae Ardea alba Great Egret 6645 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
Aq Ardeidae Syrigma sibilatrix Whistling Heron 355
Aq Ardeidae Pilherodius pileatus Capped Heron 99
Aq Ardeidae Egretta thula Snowy Egret 3052 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
Aq Ardeidae Egretta caerulea Little Blue Heron 2799
Aq Threskiornithidae Eudocimus albus White Ibis 7
Aq Threskiornithidae Eudocimus ruber Scarlet Ibis 2054
Aq Threskiornithidae Plegadis falcinellus Glossy Ibis 162
Aq Threskiornithidae Mesembrinibis cayennensis Green Ibis 34
Aq Threskiornithidae Phimosus infuscatus Bare-faced Ibis 6386
Aq Threskiornithidae Platalea ajaja Roseate Spoonbill 234
Aq Pandionidae Pandion haliaetus Osprey 43 SW, SNL, RF, HC, FF
Aq Accipitridae Rostrhamus sociabilis Snail Kite 109
Aq Aramidae Aramus guarauna Limpkin 126
Aq Rallidae Micropygia schomburgkii Ocellated Crake 1
Aq Rallidae Aramides cajaneus Gray-necked Wood-Rail 35
Aq Rallidae Mustelirallus albicollis Ash-throated Crake 2
139
Aq Rallidae Mustelirallus erythrops Paint-billed Crake 2
Aq Rallidae Pardirallus nigricans Blackish Rail 1
Aq Rallidae Porphyrio martinicus Purple Gallinule 417 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
Aq Rallidae Porphyrio flavirostris Azure Gallinule 39
Aq Heliornithidae Heliornis fulica Sungrebe 6
Aq Eurypygidae Eurypyga helias Sunbittern 3
Aq Charadriidae Vanellus cayanus Pied Lapwing 72
Aq Charadriidae Charadrius collaris Collared Plover 35
Aq Recurvirostridae Himantopus mexicanus Black-necked Stilt 105 SNL, RF
Aq Scolopacidae Calidris minutilla Least Sandpiper 60 SNL, RF, FF
Aq Scolopacidae Calidris fuscicollis White-rumped Sandpiper 3 SNL, RF
Aq Scolopacidae Gallinago undulata Giant Snipe 1
Aq Scolopacidae Gallinago paraguaiae South American Snipe 9 SW, SNL, RF, CL
Aq Scolopacidae Actitis macularius Spotted Sandpiper 6 SNL, FF
Aq Scolopacidae Tringa solitaria Solitary Sandpiper 223 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
Aq Scolopacidae Tringa melanoleuca Greater Yellowlegs 21 SW, SNL, RF, FF, CL
Aq Scolopacidae Tringa flavipes Lesser Yellowlegs 15 SW, SNL, FF
Aq Jacanidae Jacana jacana Wattled Jacana 3237
Aq Laridae Sternula superciliaris Yellow-billed Tern 49
Aq Laridae Phaetusa simplex Large-billed Tern 15
Aq Rynchopidae Rynchops niger Black Skimmer 3 RF
Aq Alcedinidae Megaceryle torquata Ringed Kingfisher 141
Aq Alcedinidae Chloroceryle amazona Amazon Kingfisher 569
Aq Alcedinidae Chloroceryle americana Green Kingfisher 368
Aq Alcedinidae Chloroceryle aenea American Pygmy Kingfisher 6
S-Aq Accipitridae Busarellus nigricollis Black-collared Hawk 4
S-Aq Accipitridae Circus buffoni Long-winged Harrier 2
140
S-Aq Accipitridae Buteogallus urubitinga Great Black Hawk 1
S-Aq Charadriidae Vanellus chilensis Southern Lapwing 3573
S-Aq Burhinidae Burhinus bistriatus Double-striped Thick-knee 19
S-Aq Opisthocomidae Opisthocomus hoazin Hoatzin 1453
S-Aq Cuculidae Crotophaga major Greater Ani 1240
S-Aq Furnariidae Certhiaxis cinnamomeus Yellow-chinned Spinetail 11
S-Aq Tyrannidae Sayornis nigricans Black Phoebe 52
S-Aq Tyrannidae Fluvicola pica Pied Water-Tyrant 275
S-Aq Tyrannidae Arundinicola leucocephala White-headed Marsh Tyrant 63
S-Aq Tyrannidae Pitangus lictor Lesser Kiskadee 237
S-Aq Hirundinidae Tachycineta albiventer White-winged Swallow 211
S-Aq Troglodytidae Thryophilus rufalbus Rufous-and-white Wren 58
S-Aq Donacobiidae Donacobius atricapilla Black-capped Donacobius 51
S-Aq Thraupidae Paroaria nigrogenis Masked Cardinal 112
S-Aq Thraupidae Tersina viridis Swallow Tanager 21
S-Aq Parulidae Parkesia noveboracensis Northern Waterthrush 7 SW, SNL, HC, FF
S-Aq Icteridae Chrysomus icterocephalus Yellow-hooded Blackbird 5
LB Tinamidae Crypturellus cinereus Cinereous Tinamou 52
LB Tinamidae Crypturellus soui Little Tinamou 3
LB Cracidae Ortalis guttata Speckled Chachalaca 193
LB Odontophoridae Colinus cristatus Crested Bobwhite 45
LB Cathartidae Cathartes aura Turkey Vulture 224 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
LB Cathartidae Cathartes burrovianus Lesser Yellow-headed Vulture 33
LB Cathartidae Coragyps atratus Black Vulture 5112
LB Accipitridae Elanus leucurus White-tailed Kite 7
LB Accipitridae Ictinia plumbea Plumbeous Kite 4
LB Accipitridae Geranospiza caerulescens Crane Hawk 1
141
LB Accipitridae Buteogallus schistaceus Slate-colored Hawk 1
LB Accipitridae Buteogallus meridionalis Savanna Hawk 69
LB Accipitridae Rupornis magnirostris Roadside Hawk 207
LB Accipitridae Geranoaetus albicaudatus White-tailed Hawk 4
LB Accipitridae Buteo nitidus Gray-lined Hawk 23
LB Accipitridae Buteo platypterus Broad-winged Hawk 6 RF
LB Accipitridae Buteo albonotatus Zone-tailed Hawk 5
LB Columbidae Patagioenas cayennensis Pale-vented Pigeon 304
LB Columbidae Patagioenas subvinacea Ruddy Pigeon 20
LB Columbidae Leptotila rufaxilla Gray-fronted Dove 93
LB Columbidae Zenaida auriculata Eared Dove 259
LB Columbidae Columbina minuta Plain-breasted Ground Dove 237
LB Columbidae Columbina talpacoti Ruddy Ground Dove 1033
LB Columbidae Columbina squammata Scaled Dove 170
LB Cuculidae Coccycua minuta Little Cuckoo 11
LB Cuculidae Coccycua pumila Dwarf Cuckoo 2
LB Cuculidae Piaya cayana Squirrel Cuckoo 6
LB Cuculidae Coccyzus melacoryphus Dark-billed Cuckoo 36
LB Cuculidae Coccyzus americanus Yellow-billed Cuckoo 3 SW, CL
LB Cuculidae Crotophaga ani Smooth-billed Ani 3619
LB Cuculidae Tapera naevia Striped Cuckoo 57
LB Strigidae Megascops choliba Tropical Screech-Owl 1
LB Strigidae Megascops watsonii Tawny-bellied Screech-Owl 1
LB Strigidae Athene cunicularia Burrowing Owl 25
LB Nyctibiidae Nyctibius grandis Great Potoo 1
LB Nyctibiidae Nyctibius griseus Common Potoo 1
LB Caprimulgidae Chordeiles nacunda Nacunda Nighthawk 40 SNL, CL
142
LB Caprimulgidae Chordeiles acutipennis Lesser Nighthawk 28 CL
LB Caprimulgidae Chordeiles minor Common Nighthawk 15 CL
LB Caprimulgidae Nyctidromus albicollis Common Pauraque 1
LB Caprimulgidae Hydropsalis cayennensis White-tailed Nightjar 2
LB Apodidae Streptoprocne zonaris White-collared Swift 1000
LB Apodidae Chaetura brachyura Short-tailed Swift 139
LB Apodidae Tachornis squamata Fork-tailed Palm-Swift 170
LB Apodidae Panyptila cayennensis Lesser Swallow-tailed Swift 1
LB Trochilidae Phaethornis atrimentalis Black-throated Hermit 4
LB Trochilidae Phaethornis griseogularis Gray-chinned Hermit 2
LB Trochilidae Phaethornis hispidus White-bearded Hermit 3
LB Trochilidae Phaethornis malaris Great-billed Hermit 2
LB Trochilidae Polytmus guainumbi White-tailed Goldenthroat 7
LB Trochilidae Anthracothorax nigricollis Black-throated Mango 53
LB Trochilidae Chlorostilbon mellisugus Blue-tailed Emerald 12
LB Trochilidae Thalurania furcata Fork-tailed Woodnymph 2
LB Trochilidae Amazilia fimbriata Glittering-throated Emerald 55
LB Momotidae Momotus momota Amazonian Motmot 10
LB Galbulidae Brachygalba lugubris Brown Jacamar 2
LB Galbulidae Galbula tombacea White-chinned Jacamar 1
LB Bucconidae Hypnelus ruficollis Russet-throated Puffbird 3
LB Capitonidae Capito auratus Gilded Barbet 1
LB Ramphastidae Ramphastos tucanus White-throated Toucan 7
LB Ramphastidae Pteroglossus inscriptus Lettered Aracari 75
LB Ramphastidae Pteroglossus castanotis Chestnut-eared Aracari 227
LB Picidae Picumnus squamulatus Scaled Piculet 58
LB Picidae Picumnus rufiventris Rufous-breasted Piculet 3
143
LB Picidae Melanerpes cruentatus Yellow-tufted Woodpecker 217
LB Picidae Veniliornis passerinus Little Woodpecker 5
LB Picidae Colaptes punctigula Spot-breasted Woodpecker 61
LB Picidae Dryocopus lineatus Lineated Woodpecker 25
LB Picidae Campephilus melanoleucos Crimson-crested Woodpecker 26
LB Falconidae Herpetotheres cachinnans Laughing Falcon 65
LB Falconidae Caracara cheriway Crested Caracara 316
LB Falconidae Milvago chimachima Yellow-headed Caracara 1126
LB Falconidae Falco sparverius American Kestrel 38
LB Falconidae Falco rufigularis Bat Falcon 20
LB Falconidae Falco femoralis Aplomado Falcon 11
LB Psittacidae Brotogeris cyanoptera Cobalt-winged Parakeet 11
LB Psittacidae Amazona ochrocephala Yellow-crowned Parrot 222
LB Psittacidae Amazona amazonica Orange-winged Parrot 56
LB Psittacidae Forpus conspicillatus Spectacled Parrotlet 315
LB Psittacidae Eupsittula pertinax Brown-throated Parakeet 671
LB Psittacidae Orthopsittaca manilatus Red-bellied Macaw 1078
LB Psittacidae Psittacara leucophthalmus White-eyed Parakeet 30
LB Thamnophilidae Sakesphorus canadensis Black-crested Antshrike 101
LB Thamnophilidae Thamnophilus doliatus Barred Antshrike 63
LB Thamnophilidae Thamnophilus punctatus Northern Slaty-Antshrike 2
LB Furnariidae Dendroplex picus Straight-billed Woodcreepecker 48
LB Furnariidae Phacellodomus rufifrons Rufous-fronted Thornbird 248
LB Furnariidae Cranioleuca vulpina Rusty-backed Spinetail 11
LB Furnariidae Synallaxis albescens Pale-breasted Spinetail 82
LB Tyrannidae Tyrannulus elatus Yellow-crowned Tyrannulet 5
LB Tyrannidae Elaenia flavogaster Yellow-bellied Elaenia 54
144
LB Tyrannidae Elaenia chiriquensis Lesser Elaenia 1 RF
LB Tyrannidae Camptostoma obsoletum Southern Beardless-Tyrannulet 21
LB Tyrannidae Capsiempis flaveola Yellow Tyrannulet 4
LB Tyrannidae Zimmerius chrysops Golden-faced Tyrannulet 2
LB Tyrannidae Lophotriccus pileatus Scale-crested Pygmy-Tyrant 1
LB Tyrannidae Atalotriccus pilaris Pale-eyed Pygmy-Tyrant 7
LB Tyrannidae Todirostrum cinereum Common Tody-Flycatcher 410
LB Tyrannidae Terenotriccus erythrurus Ruddy-tailed Flycatcher 4
LB Tyrannidae Lathrotriccus euleri Euler's Flycatcher 6
LB Tyrannidae Cnemotriccus fuscatus Fuscous Flycatcher 51
LB Tyrannidae Empidonax traillii Willow Flycatcher 69 SW, SNL, HC, FF, CL
LB Tyrannidae Contopus cinereus Tropical Pewee 4
LB Tyrannidae Pyrocephalus rubinus Vermilion Flycatcher 49 SW, CL
LB Tyrannidae Machetornis rixosa Cattle Tyrant 141
LB Tyrannidae Legatus leucophaius Piratic Flycatcher 63
LB Tyrannidae Myiozetetes cayanensis Rusty-margined Flycatcher 1212
LB Tyrannidae Myiozetetes similis Social Flycatcher 1
LB Tyrannidae Pitangus sulphuratus Great Kiskadee 1696
LB Tyrannidae Myiodynastes maculatus Streaked Flycatcher 1 SNL
LB Tyrannidae Megarynchus pitangua Boat-billed Flycatcher 153
LB Tyrannidae Tyrannopsis sulphurea Sulphury Flycatcher 1
LB Tyrannidae Tyrannus melancholicus Tropical Kingbird 3173 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
LB Tyrannidae Tyrannus savana Fork-tailed Flycatcher 1823 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
LB Tyrannidae Tyrannus tyrannus Eastern Kingbird 4 SNL, FF, CL
LB Tyrannidae Sirystes albocinereus White-rumped Sirystes 1
LB Tyrannidae Myiarchus tuberculifer Dusky-capped Flycatcher 11
LB Tyrannidae Myiarchus ferox Short-crested Flycatcher 2
145
LB Tyrannidae Myiarchus tyrannulus Brown-crested Flycatcher 11
LB Pipridae Manacus manacus White-bearded Manakin 25
LB Pipridae Machaeropterus regulus Striped Manakin 1
LB Tityridae Tityra inquisitor Black-crowned Tityra 11
LB Tityridae Tityra cayana Black-tailed Tityra 14
LB Tityridae Pachyramphus polychopterus White-winged Becard 2
LB Vireonidae Cyclarhis gujanensis Rufous-browed Peppershrike 14
LB Vireonidae Vireo leucophrys Brown-capped Vireo 1
LB Vireonidae Vireo olivaceus Red-eyed Vireo 22 SW, SNL, FF, CL
LB Vireonidae Vireo flavoviridis Yellow-green Vireo 2 FF
LB Vireonidae Hylophilus flavipes Scrub Greenlet 1
LB Corvidae Cyanocorax violaceus Violaceous Jay 573
LB Hirundinidae Pygochelidon cyanoleuca Blue-and-white Swallow 39 SW, SNL, RF, FF, CL
LB Hirundinidae Stelgidopteryx ruficollis Southern Rough-winged Swallow 103
LB Hirundinidae Progne tapera Brown-chested Martin 180 SW, SNL, RF, FF, CL
LB Hirundinidae Progne chalybea Gray-breasted Martin 69
LB Hirundinidae Hirundo rustica Barn Swallow 48 SW, FF, CL
LB Troglodytidae Troglodytes aedon House Wren 758
LB Troglodytidae Campylorhynchus griseus Bicolored Wren 123
LB Troglodytidae Cantorchilus leucotis Buff-breasted Wren 187
LB Turdidae Catharus aurantiirostris Orange-billed Nightingale 1
LB Turdidae Turdus leucomelas Pale-breasted Thrush 350
LB Turdidae Turdus nudigenis Spectacled Thrush 47
LB Turdidae Turdus ignobilis Black-billed Thrush 423
LB Mimidae Mimus gilvus Tropical Mockingbird 365
LB Thraupidae Schistochlamys melanopis Black-faced Tanager 3
LB Thraupidae Tachyphonus luctuosus White-shouldered Tanager 3
146
LB Thraupidae Tachyphonus rufus White-lined Tanager 2
LB Thraupidae Ramphocelus carbo Silver-beaked Tanager 605
LB Thraupidae Thraupis episcopus Blue-gray Tanager 1676
LB Thraupidae Thraupis palmarum Palm Tanager 1025
LB Thraupidae Tangara cayana Burnished-buff Tanager 28
LB Thraupidae Tangara cyanicollis Blue-necked Tanager 7
LB Thraupidae Tangara guttata Speckled Tanager 2
LB Thraupidae Tangara mexicana Turquoise Tanager 14
LB Thraupidae Dacnis cayana Blue Dacnis 7
LB Thraupidae Sicalis flaveola Saffron Finch 1383
LB Thraupidae Sicalis luteola Grassland Yellow-Finch 473
LB Thraupidae Emberizoides herbicola Wedge-tailed Grass-Finch 1
LB Thraupidae Volatinia jacarina Blue-black Grassquit 603
LB Thraupidae Sporophila bouvronides Lesson's Seedeater 96
LB Thraupidae Sporophila minuta Ruddy-breasted Seedeater 6
LB Thraupidae Sporophila angolensis Chestnut-bellied Seed-Finch 7
LB Thraupidae Sporophila crassirostris Large-billed Seed-Finch 14
LB Thraupidae Sporophila intermedia Gray Seedeater 219
LB Thraupidae Sporophila nigricollis Yellow-bellied Seedeater 27
LB Thraupidae Sporophila schistacea Slate-colored Seedeater 27
LB Thraupidae Coereba flaveola Bananaquit 114
LB Thraupidae Saltator maximus Buff-throated Saltator 33
LB Thraupidae Saltator coerulescens Grayish Saltator 12
LB Emberizidae Ammodramus aurifrons Yellow-browed Sparrow 659
LB Emberizidae Arremonops conirostris Black-striped Sparrow 7
LB Emberizidae Arremon taciturnus Pectoral Sparrow 10
LB Cardinalidae Piranga rubra Summer Tanager 8
147
LB Cardinalidae Piranga olivacea Scarlet Tanager 1
LB Parulidae Mniotilta varia Black-and-white Warbler 4 SW, HC, FF
LB Parulidae Geothlypis aequinoctialis Masked Yellowthroat 1
LB Parulidae Setophaga ruticilla American Redstart 35 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
LB Parulidae Setophaga cerulea Cerulean Warbler 1 SW
LB Parulidae Setophaga petechia Yellow Warbler 36 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
LB Parulidae Setophaga striata Blackpoll Warbler 117 SW, SNL, RF, HC, FF, CL
LB Icteridae Psarocolius decumanus Crested Oropendola 76
LB Icteridae Psarocolius bifasciatus Olive Oropendola 5
LB Icteridae Cacicus solitarius Solitary Black Cacique 7
LB Icteridae Cacicus cela Yellow-rumped Cacique 80
LB Icteridae Icterus cayanensis Epaulet Oriole 2
LB Icteridae Icterus spurius Orchard Oriole 4 HC, CL
LB Icteridae Icterus galbula Baltimore Oriole 1 CL
LB Icteridae Icterus nigrogularis Yellow Oriole 23
LB Icteridae Gymnomystax mexicanus Oriole Blackbird 811
LB Icteridae Molothrus oryzivorus Giant Cowbird 40
LB Icteridae Molothrus bonariensis Shiny Cowbird 503
LB Icteridae Quiscalus lugubris Carib Grackle 3731
LB Icteridae Dolichonyx oryzivorus Bobolink 497 RF
LB Icteridae Sturnella magna Eastern Meadowlark 159
LB Icteridae Sturnella militaris Red-breasted Meadowlark 373
LB Fringillidae Euphonia laniirostris Thick-billed Euphonia 124
LB Fringillidae Euphonia xanthogaster Orange-bellied Euphonia 41
148
Table S3. Species richness (S) and sample coverage Ĉm (in % based Chao et al., 2014) of aquatic birds (Aq), semi-aquatic birds (S-Aq) and
landbirds (LB) of each wetland.
All birds Aq S-Aq LB

Code Name wetland Origin Type
S Ĉm S Ĉm S Ĉm S Ĉm
SW1 Humedal Aguas Claras Natural SW 85 99 12 96 4 100 69 100
SW2 Humedal Catatumbo Natural SW 73 99 11 100 7 93 55 98
SW3 Humedal Coroncoro Natural SW 76 98 15 99 5 100 56 100
SW4 Humedal Kirpas-Cuerera Natural SW 112 99 28 100 9 100 75 100
SW5 Humedal Zuria Natural SW 144 99 33 100 6 100 105 99
SW6 Pantano Hotel Marsella Natural SW 90 99 19 99 5 100 66 99
HC1 Garcero La Silvia Natural HC 83 100 25 100 7 100 51 100
HC2 Garcero Las Mercedes Natural HC 76 100 21 100 4 100 51 100
149
HC3 Garcero Matayuca Natural HC 38 100 16 100 3 100 19 100
HC4 Garcero Santa Ana Natural HC 94 100 24 100 6 100 64 99
RF1 Hacienda arrocera Carimata Mixed RF 106 99 36 100 9 100 61 100
RF2 Hacienda arrocera La Silvia Mixed RF 54 99 23 100 4 100 27 100
RF3 Hacienda arrocera Providencia Mixed RF 98 99 37 100 9 100 52 99
SNL1 Lago Palicare Mixed SNL 124 98 28 100 7 100 89 98
SNL2 Lago Barquitos Mixed SNL 108 99 20 99 11 100 77 98
SNL3 Katan Mixed SNL 68 99 23 100 9 100 36 100
SNL4 Parque Merecure Mixed SNL 141 99 37 98 11 100 93 99
SNL5 Represa la libertad Mixed SNL 107 99 22 100 5 100 80 100
SNL6 Lago Ocarros Mixed SNL 79 99 17 100 8 99 54 100
CL1 Lago condominio Balmoral Artificial CL 66 98 15 99 3 100 48 97
CL2 Lago condominio Baru Artificial CL 91 99 21 99 5 100 65 98
CL3 Finca El Lago Artificial CL 59 97 16 99 6 100 37 100
CL4 Lago Hotel hacienda San José Artificial CL 47 97 14 99 5 100 28 100
All birds Aq S-Aq LB
Code Name wetland Origin Type
S Ĉm S Ĉm S Ĉm S Ĉm
CL5 Lago condominio Horizonte Artificial CL 100 99 26 100 10 99 64 100
CL6 La Tonga Artificial CL 48 99 18 99 3 100 27 100
CL7 Lago Santa Lucia Artificial CL 35 99 10 99 2 100 23 100
CL8 Lago Hotel Laguna viva Artificial CL 61 98 13 96 2 100 46 100
CL9 Lago Hotel Los Gavanes Artificial CL 68 99 18 99 4 100 46 100
FF1 Piscícola Acuallanos Artificial FF 70 98 27 100 4 100 39 100
FF2 Piscicola Agualinda Artificial FF 49 97 15 98 4 100 30 100
FF3 Piscícola Esperanza Artificial FF 72 99 23 100 4 100 45 100
FF4 Piscícola Langostinos Artificial FF 61 96 16 96 2 100 43 100
FF5 Piscícola Las Brisas Artificial FF 107 99 22 100 9 98 76 99
FF6 Piscícola Manantial Artificial FF 64 97 22 99 3 100 39 100
150
FF7 Piscícola Margaritas Artificial FF 52 100 21 100 2 100 29 100
FF8 Piscícola Sanmarcanda Artificial FF 53 97 17 99 4 95 32 100
FF9 Piscícola Unillanos Artificial FF 91 99 23 99 6 100 62 100
Table S4. Species richness (S), mean species richness (Sm±95% CI) and sample coverage Ĉm (in % based Chao et al., 2014) of the all birds
recorded in the wetland types and origins.
All birds Aquatic birds (Aq) Semi-aquatic birds (S-Aq) Landbirds (LB)
1. Wetland type S Sm±CI Ĉm S Sm±CI Ĉm S Sm±CI Ĉm S Sm±CI Ĉm
Swamps - SW 182 96.7±26.9 99 39 20±9.4 99 12 6±1.9 99 131 66±20.3 100
Heronries - HC 130 72.7±24.3 100 34 21±6.4 100 9 5±2.9 100 87 50±19.6 99
Rice fields - RF 129 86±28 99 42 32±9.4 100 11 7±7.2 99 76 60±27.5 100
Semi-natural lakes - SNL 201 104.5±27.2 99 48 24±7.5 99 15 8±2.5 100 138 54±18.5 99
Constructed lakes - CL 147 63.9±20.8 99 30 17±3.6 100 13 4±1.9 100 104 36±10.5 99
Fish farms - FF 153 68.8±19.3 99 39 21±3.0 99 12 4±1.7 100 102 50±11.9 100
2. Wetland origin
Natural 213 96±19.9 99 43 20±5.1 99 15 6±1.3 99 155 61±15.5 99
Mixed 231 108±15.6 99 56 27±6.0 99 19 8±1.9 99 156 63±17.8 99
151
Artificial 206 79±10.7 99 44 19±2.3 99 15 4±1.3 99 147 43±7.5 99
Figure S1. Rank-abundance curves of aquatic birds Aq, semi-aquatic birds S-Aq and
landbirds LB according to origins: naturals (a, d, g), Mixed (b, e, h) and artificial (c, f, i)
wetlands. The dashed line indicates three cutoff points on the abundance axis according to
bird community; Red dots represent undetected species in the sample using the multinomial
classification model proposed by Chazdon et al.,(2011).
152
CAPÍTULO 3
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo en preparación:

Murillo-Pacheco, J. I., C. Cultid-Medina, F. Escobar, F. Casanoves,
J. R. Verdú, and G. M. López Iborra. 2016. Relación entre la diversidad
de plantas y aves: explorando su uso para la priorización y conservación de
humedales lénticos Neotropicales. Ecological Indicators. In prep.
Caracara cheriway
Piscícola Las Margaritas, Villavicencio
y conservación de humedales lénticos Neotropicales
Johanna Murillo-Pacheco a,b,*, Carlos A. Cultid-Medina c,d , Federico Escobar e, Fernando
Casanoves f, José R. Verdú a, Germán M. López-Iborra g

a
Alicante, Spain.
b
Colombia.
c
Investigador Asociado, Wildlife Conservation Society–Colombia Program, Calle 2 No.
42–23, Cali, Colombia.

d
Grupo de Investigación en Biodiversidad y Recursos Naturales (BIONAT), Universidad
de Caldas.
e
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología A.C., 91000 Xalapa, Veracruz, México
f
Unidad de Bioestadística, Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza
CATIE, Turrialba 30501, Costa Rica

g
Departamento de Ecología, Instituto de investigación IMEM Ramón Margalef -
*
Corresponding autor:
E-mail adress: johannamurillo@gmail.com (J. Murillo-Pacheco).
154
Capítulo 3: relación plantas-aves en humedales lénticos
RESUMEN
Los humedales lénticos son ecosistemas con una gran diversidad de plantas y aves
asociadas, el estudio de su relación es escaso y no ha sido empleada como insumo para la
priorización de humedales lénticos.
Se exploró el uso potencial de la relación entre la diversidad de plantas y aves para la
priorización de humedales lénticos en el Neotrópico, tomando como estudio local humedales
del Piedemonte Andino-Oriquense de Colombia. Se tuvo en cuenta al gremio de aves (aves
acuáticas, semi-acuáticas y terrestres), la formación vegetal (arbóreas, acuáticas y herbáceas
plantas), el origen de los humedales (natural, mixtos y artificial) y el tamaño del humedal.
Se emplearon números de Hill (0D: riqueza de especies de aves y 1D: diversidad típica
de plantas). Para su evaluación se calcularon análisis de componentes principales, modelos
lineales generales, análisis de varianza y consensos con procrustes generalizado.
Se registraron 275 especies de aves (196 aves terrestres, 60 acuáticas y 19 semi-
acuáticas) y una diversidad típica de plantas de 217 especies efectivas (112.6 plantas
arbóreas, 57.0 herbáceas y 47.3 acuáticas). La riqueza de aves y la diversidad de arbóreas
plantas estuvo relacionada en los tres gremios de aves, y se encontró un efecto del área
humedal sobre la diversidad de aves acuáticas. La relación de la diversidad plantas-aves
estuvo también diferenciada de acuerdo al origen de los humedales, siendo mayor en los
humedales de origen mixto, seguido por los naturales y artificiales. Humedales naturales y
mixtos tuvieron el mayor consenso de la diversidad de plantas y aves con valores superiores
al 8%.
Los humedales lénticos del Piedemonte del Meta sustentan una alta diversidad de plantas
y aves. La conservación de la vegetación arbórea asociada a los humedales podría permitir
el mantenimiento de la diversidad de aves a escala local y regional, haciéndose necesarias
acciones de gestión y conservación de los diferentes orígenes y tamaños, que garanticen una
Manuscrito en preparación
155
amplia variedad de nichos para especies de aves no solo acuáticas. La evaluación de la
relación de la diversidad plantas-aves es un método replicable y útil para la priorización de
humedales lénticos. El conocimiento y uso de esta relación puede servir de base para el
manejo y conservación de humedales naturales y creados, como una herramienta de
selección o de alerta temprana ante disturbios o presiones de diferentes tipos de humedales.
Palabras claves: comparación de la diversidad, Números de Hill, tipos y orígenes de
humedales, riqueza de especies, Villavicencio
Keywords: diversity comparison, Hill number, type wetlands, origin wetlands, species
richness, Villavicencio
156
1. Introducción
Los humedales son biológicamente muy diversos, siendo considerados como
reservorios de biodiversidad (MEA, 2005; Gopal, 2009; Ghermandi et al., 2010). Estos
ecosistemas acuáticos tienen asociados grupos de especies características que dependen
directa e indirectamente de los hábitats acuáticos-terrestres que los integran y de sus
características ecosistémicas para su desarrollo y supervivencia (Mitsch & Gosselink, 2015).
Sin embargo, a pesar que los humedales son uno de los ecosistemas más valiosos del planeta
por los múltiples servicios ecosistémicos que prestan (Costanza et al., 1997; Mitsch, Bernal
& Hernandez, 2015), están siendo fuertemente reducidos hasta el punto de ser considerados
uno de los más amenazados (Dahl, 1990; Maltby, 1991; MEA, 2005). Esta situación es
evidente en los humedales interiores del Neotrópico y en especial en Suramérica, que han
sufrido grandes pérdidas y una acelerada degradación en las últimas décadas (Junk, 1993;
Naranjo, 1995). Garantizar la sostenibilidad de los humedales requiere estrategias de gestión
y conservación de los ecosistemas y las especies, pero para ello son necesarios mecanismos
prácticos para su selección y priorización.
Dentro de los métodos más usados para la selección y priorización de humedales
basados en su biodiversidad, están los propuestos por la Convención RAMSAR, los cuales
abarcan componentes biológicos, sociales y políticos (Ramsar, 2004), lineamientos que son
seguidos por la mayoría de países que integran la Convención. Desde el ámbito biológico
incluyen especies y comunidades ecológicas (especies con alguna amenaza, con distribución
restringida, o poblaciones en una etapa crítica de su ciclo biológico), así mismo incluyen
criterios específicos de aves acuáticas (poblaciones de 20.000 o más aves acuáticas o el 1%
de los individuos de una población de una especie o subespecie) (Ramsar, 2007). La UICN
también ha propuesto un protocolo para la identificación de ecosistemas de agua dulce de
interés regional y local de conservación, que incluye 6 pasos y 16 criterios (Darwall & ViÉ,
157
2005), los cuales no son fáciles de reunir debido a la reducida disponibilidad y generación
de información biológica en humedales Neotropicales. Regionalmente en la cuenca del río
Orinoco en Colombia se han realizado ejercicios de priorización de ecosistemas basados en
la recopilación de información, sugerencias de expertos y el uso de herramientas geográficos
con filtros finos y gruesos con especies y ecosistemas (WWF, 1998; Lasso et al., 2010;
Lasso et al., 2011).
En general, se ha hecho un especial énfasis en el estudio de la diversidad y
congregación de aves acuáticas (Jackson, Kershaw & Gaston, 2004) y en humedales grandes
(Williamson et al., 2013), generando un vacío de información y metodológico sobre el
potencial de otros gremios de aves, sobre la selección de humedales pequeños y sobre el uso
de la relación entre la diversidad de aves con otros grupos taxonómicos como las plantas. El
estudio de la diversidad en humedales se ha realizado principalmente a través de grupos
indicadores, como plantas (Tiner, 1993; Li et al., 2014) y aves, las cuales son consideradas
como especies sustitutas o un indicador de la biodiversidad general de los humedales (Plaza-
Pinto et al., 2008; Guareschi et al., 2015). En particular las aves acuáticas son ampliamente
usadas como indicador del estado ambiental y de la salud de los humedales (e.g. Paillisson,
Reeber & Marion, 2002; Mistry, Berardi & Simpson, 2008; Amat & Green, 2010) y son el
grupo de vertebrados más estudiado de los ecosistemas acuáticos. De la misma manera, se
han estudiado en conjunto plantas y aves (Wilson & Bayley, 2012; Fanelli & Battisti, 2014;
Glisson et al., 2015) y, multigrupos (Rooney & Bayley, 2012), pero la relación entre ambos
grupos no se ha usado de forma directa para tomar decisiones sobre gestión y conservación.
Se ha atribuido una alta influencia de la diversidad de plantas sobre la presencia de
animales (Hutchinson, 1959), especialmente una relación de incremento de la riqueza de
vertebrados con respecto al incremento de plantas, atribuido a la oferta recursos (Olson &
Barker, 1979) y a la complejidad estructural de las plantas que proporcionan una mayor
158
diversificación de hábitats para la fauna (Gibbs, 1993). La diversidad de plantas se considera
como un importante driver del estado del hábitat y, la calidad de la vegetación en los
humedales se ha asociado positivamente con la diversidad de aves (Glisson et al., 2015).
Estudios clásicos sugieren el efecto de la estructura del hábitat sobre las aves (MacArthur &
MacArthur, 1961; MacArthur, Recher & Cody, 1966), haciendo especial énfasis en la
heterogeneidad de la vegetación (James & Wamer, 1982; Erdelen, 1984), sobre el rol de las
plantas como elemento clave de los ecosistemas, debido a su influencia florística
(composición) y fisionómica (estructura del hábitat) sobre la diversidad de aves (Rotenberry,
1985; Macnally, 1990). Aunque existe evidencia sobre la fuerte relación entre la diversidad
de plantas y aves a escala regional (Qian, 2007; Castagneyrol & Jactel, 2012), aún persiste
el uso independiente de los datos de diversidad de ambos grupos (Beukema et al., 2007;
Vihemäki et al., 2012), sin analizarse de forma directa la relación estadística entre ambos
atributos.
En el Neotrópico la relación entre la diversidad de plantas y aves, podría ser alta,
dada la gran diversidad tanto de plantas (Antonelli et al., 2011) como de aves (Kricher,
2010), y a la variedad de ecosistemas acuáticos, entre ellos los humedales lénticos (e.g.
Jaramillo-Villa, Cortés-Duque & Flórez-Ayala, 2015), con escasa evidencia sobre ésta
relación. En general, se han realizado algunos estudios que relacionan la cobertura de la
vegetación con especies nidificantes de aves (e.g. Smith, Haukos & Prather, 2004; Mistry,
Berardi & Simpson, 2008), pero son pocos los trabajos que usan la riqueza de especies y
otros índices de diversidad (e.g. Fanelli, Battisti & Malavasi, 2014), o que evalúen en detalle
las relaciones funcionales ecológicas (e.g. Kissling, Field & Böhning-Gaese, 2008). Se han
empleado índices de perturbación para comparar plantas y aves (Fanelli & Battisti, 2014).
Por último, se ha propuesto que la relación entre la riqueza de aves (0D) y la diversidad típica
de plantas (1D) en humedales podría ser lineal y positiva, y su uso podría orientarse a fines
159
de manejo de los ecosistemas (Fanelli, Battisti & Malavasi, 2014). Puesto que el uso de
medidas de biodiversidad denominadas 'top-down', es empleado como método de
priorización al comparar el número de taxas y seleccionar los valores más altos de diversidad
(Williams y Gaston, 1994). Sin embargo, características de los humedales como su área y
manejo podrían afectar esta relación. Es conocido el efecto que tiene el área de los humedales
sobre la diversidad de aves acuáticas (e.g. Benassi, Battisti & Luiselli, 2007; Guadagnin,
Maltchik & Fonseca, 2009; Rosselli & Stiles, 2012) y sobre la diversidad de plantas (Shi et
al., 2010; Richardson et al., 2015), así como el manejo de los humedales sobre su
biodiversidad asociada (Maltby, 1991; Ambasht et al., 2003).
El conocimiento sobre los humedales de la Orinoquia Colombiana y su diversidad es
aún incipiente, a pesar que cubren el 48% de los ecosistemas acuáticos del país (Jaramillo-
Villa, Cortés-Duque & Flórez-Ayala, 2015), de ser una prioridad de conservacion
Neotrópical y nacional (Lasso et al., 2010; Lasso et al., 2014), especialmente atribudio por
su importancia para la reproduccion de aves acuáticas (Williamson et al., 2013). Dentro de
esta región se destacan los humedales lénticos del Piedemonte caracterizados por la
presencia de una gran variedad de ecosistemas acuáticos tanto naturales como creados
(Lasso et al., 2014), en los que se ha reportado de manera independiente una alta diversidad
de plantas y aves, además de los efectos que tiene el origen y el tipo de humedales sobre esta
diversidad (Murillo-Pacheco et al., 2016a; Murillo-Pacheco et al., 2016b). Sin embargo, se
desconoce la relación de la diversidad de estos dos grupos taxonómicos (plantas – aves), y
su implicación en la toma de decisiones para conservación. Por tanto, dada la inminente
necesidad de gestionar y conservar los ecosistemas acuáticos en esta región y en el
Neotrópico, la selección de humedales a través de la evaluación de la relación de la
diversidad de plantas y aves podría ser un método potencial y eficiente para su priorización.
160
El objetivo de este estudio fue evaluar la relación entre la riqueza de especies de aves
y la diversidad típica de plantas de humedales lénticos como insumo potencial para la
priorización de humedales del Piedemonte del Meta, Colombia. Para evaluar ésta relación
se tuvo en cuenta: 1) el gremio de aves (aves acuáticas, semi-acuáticas y terrestres), 2) a la
formación vegetal (plantas arbóreas, acuáticas y herbáceas), 3) el origen de los humedales
(naturales, mixtos y artificiales) y el tamaño del humedal. Esperamos que la riqueza de aves
en los tres gremios se incremente con la diversidad típica de plantas y el tamaño del humedal,
pero que ésta relación sea más alta entre plantas arbóreas y aves terrestres. También
esperamos que la riqueza de los tres gremios de aves sea mayor en los humedales mixtos
debido a su alta heterogeneidad de hábitat, seguido por los humedales naturales y artificiales.
Con este trabajo se busca brindar información base para fortalecer el diseño e
implementación de herramientas para la priorización, gestión y conservación de los
humedales lénticos.
2. Métodos
2.1 Área de estudio
Este estudio se llevó a cabo en el Piedemonte de la vertiente Oriental de los Andes
en la Orinoquia Colombiana (Molano, 1998; Romero-Ruiz et al., 2004; Rosales, Suárez &
Lasso, 2010). Dentro de este Piedemonte se encuentra el Zonobioma húmedo tropical
Piedemonte del Meta (ZHT), caracterizado por tener un clima muy húmedo tropical, con una
temperatura promedio anual de 25°C y una precipitación de 2700 a 4600 mm, con una media
mensual de 400 mm (Minorta & Rangel., 2014).
El muestreo se desarrolló en 37 humedales lénticos distribuidos en los municipios de
Villavicencio, Puerto López, Restrepo y Cumaral, in el departamento del Meta (fig. 1). Los
161
humedales fueron separados de acuerdo al manejo siguiendo la propuesta de Murillo et al.,
(2016b), en orígenes y tipos de humedales: 1) Naturales: estos humedales retienen las
características naturales originales y donde la intervención humana no ha afectado su
dinámica natural. Incluye los tipos de humedal: pantanos (SW), los cuales son humedales
arbolados naturales y, los garceros (HC) caracterizados por la congregación de aves
acuáticas coloniales siendo sitio de reproducción; 2) Mixtos: estos humedales tienen un
origen natural, pero fueron transformados por acciones humanas con una extensiva
modificación. Sin embargo, a pesar de conservar gran parte de sus características naturales
dependen en gran medida de las construcciones y adecuaciones realizadas para regular su
ciclo hídrico. Este origen incluye los lagos semi-naturales (SNL), los cuales son lagos
construidos sobre otros ecosistemas acuáticos naturales que conservan su vegetación. Este
origen también incluye a las arroceras (RF), que son campos de cultivos de arroz de riego
sembrados por lo general sobre antiguos pantanos y a los que se adecuan canales y sistemas
de riego; 3) Artificiales: estos humedales son creados totalmente por el hombre y son
construidos sobre suelos donde previamente no existan otros ecosistemas acuáticos, dentro
de este origen se encuentran los lagos construidos (CL), los cuales son lagos creados
principalmente con fines recreacionales o paisajísticos. En este origen también se encuentran
las piscícolas (FF) que corresponden a estanques construidos en tierra como pozos cuadrados
para la producción acuícola (ver descripción de los humedales en tabla1).
El tamaño total de los humedales correspondió al área en hectáreas del cuerpo de
agua y de la vegetación asociada al humedal dentro de un buffer de 500 m alrededor del
centroide de cada humedal. Se utilizó una imagen LANDSAT del año 2011, se hizo
clasificación manual con apoyo de Google Earth y verificación en campo.
162
2.2 Muestreo de aves
Las aves fueron muestreadas a través de observaciones directas durante visitas
mensuales a cada humedal entre agosto de 2010 a enero de 2012. Durante cada visita a cada
humedal se hicieron recorridos en transectos fijos con ancho variable (Ralph et al., 1993)
alrededor del espejo de agua o pantano (con un buffer no mayor a 200 m) y con puntos
ventajosos de observación. La longitud del transecto dependió del tamaño de cada humedal
y el esfuerzo de muestreo fue de una hora durante cada visita. El horario de observación fue
desde el amanecer hasta las 11 am, y al atardecer de 4:00 a 6:00 pm, en horas indistintas
durante cada visita. Se emplearon binoculares 10×42, y se registraron todas las especies
observadas y escuchadas (ver más detalles en Murillo-Pacheco et al., 2016a). Se siguió la
taxonomía propuesta por (Remsen et al., 2016).
Las especies de aves registradas fueron divididas en tres gremios basado en el uso
del hábitat, comportamiento y adaptaciones al agua propuesto por Murillo-Pacheco et
al.,(2016a): 1) aves acuáticas (Aq), todas aquellas especies acuáticas estrictas que dependen
o utilizan ecosistemas dominados por cuerpos de agua para parte o todo su ciclo biológico,
tienen adaptaciones anatómicas y fisiológicas para el agua; 2) aves semi-acuáticas (S-Aq),
son aves acuáticas no estrictas sin adaptaciones morfológicas para ambientes acuáticos, se
las reconoce como terrestres pero están asociadas a los hábitats acuáticos como las orillas y
la vegetación acuática de los humedales y, 3) aves terrestres (LB), son aves no acuáticas, son
principalmente de hábitos terrestres y utilizan los hábitats no acuáticos de los humedales
como la vegetación arbórea, herbácea y el aire.
2.3 Muestreo de plantas
En este estudio se identificaron las plantas Angiospermas (plantas con flores) y los
Pteridophytes (criptógamas vasculares) asociadas a los humedales lénticos. Se muestrearon
163
de manera independiente tres formaciones de plantas: las plantas arbóreas, por medio de
cuatro transectos lineales de 50 × 2 m que corresponden a 0.04 ha por humedal, en donde se
registró el número de individuos por especie con diámetro a la altura del pecho (DBH) ≥ 2.5
cm; mientras que las formaciones de plantas acuáticas y herbáceas fueron muestreadas con
10 parcelas de 1×1m para cada formación en cada humedal, donde fue calculado el
porcentaje de cobertura de cada especie (ver más detalles en Murillo-Pacheco et al., 2016b).
Se siguió la taxonomía de especies basada en Cronquis (1981).
2.4 Análisis de datos
2.4.1 Diversidad
Medimos los números de Hill qD (Jost, 2006; Chao & Jost, 2012), para aves calculamos el
orden q = 0, correspondiente a la riqueza de especies (0D) y no es sensible a la abundancias
(Jost, 2006), siendo incluidas las especies raras que corresponderían en este estudio a las
especies migratorias, turistas y poco conspicuas. Para plantas se calculó la diversidad de
orden q =1, el cual es el exponencial del índice de entropía de Shannon (1D) y puede ser
interpretada como el número de ‘especies comunes o típicas’ (Jost, 2010). El índice de
entropía de Shannon es considerado una de las más fuertes medidas para comparar la
diversidad (Magurran & McGill, 2011; Fanelli, Battisti & Malavasi, 2014) y es una
expresión de la diversidad definida por el aporte proporcional de las especies según su
abundancia relativa, sin sesgo debido a las especies raras o muy abundantes. La riqueza y
diversidad típica se calculó con el paquete iNEXT para R (Hsieh, Ma & Chao, 2015).
164
2.4.2 Relación entre diversidad de aves, plantas y área
Calculamos un análisis de componentes principales (PCA) para explorar la relación
de los humedales estudiados con la riqueza de aves de los tres gremios (0D: Aq, S-Aq y LB),
la diversidad típica de las tres formaciones de plantas (1D: Wp, Hp y Aqp) y el área del
humedal (WA). El análisis se realizó usando variables estandarizadas y se construyó un
gráfico biplot con los dos primeros componentes principales (Gabriel, 1971).
Posteriormente, para identificar las relaciones significativas entre variables se calculó el
coeficiente de correlación de Pearson (p < 0.05).
Para evaluar la relación entre la riqueza de aves por gremio (0Dgb: variable de
respuesta) y la diversidad típica de plantas (1D) se calcularon modelos lineales generales. El
primer modelo incluye los efectos aditivos (1) y el segundo modelo con las interacciones (2)
entre la diversidad de las tres formaciones vegetales (1DWp = arbóreas plantas; 1DHp =
herbáceas plantas y 1DAqp = acuáticas plantas) y el área total del humedal (WA).
Modelo 1: 0Dgb ~1DWp+1DHp +1DAqp + WA + ε ;
Modelo 2: 0Dgb ~ 1DWp *1DHp *1DAqp * WA + ε
Los datos fueron transformados con logaritmo natural y a partir de estos dos modelos
se evaluaron modelos cyidatos (más simples y anidados) según tres criterios de selección: 1)
el criterio de información de akaike (el menor AIC), 2) el R2 y, 3) que los residuales del
modelo cumplan con los supuestos de normalidad (prueba de shapiro–wilk, α = 0.05). Los
modelos se simplificaron según la significancia de los parametros de cada variable predictora
(e.i. aquellos parametros no significativos en el modelo completo no se incluyeron en el
modelo cyidato más simple).
165
Para evaluar de forma particular el efecto del origen y el tipo de los humedales sobre
la riqueza de aves por gremio y de la diversidad típica de plantas por formación vegetal, se
aplicó un análisis de varianza (ANOVA tipo III) incluyendo el área del humedal como
covariable solo para las aves acuáticas (Aq), basado en resultados previos (Murillo-Pacheco
et al., 2016a) y en las regresiones lineales. Las diferencias particulares entre orígenes y tipos
se evaluaron con la prueba posterior de Fisher's - LSD (α = 0.05).
Posteriormente, se calculó un Procrustes generalizado (Gower, 1975), con el cual se
hace una relación empírica entre la matriz de la riqueza de especies de aves (0D = aves
acuáticas, semi-acuáticas y terrestres) y una matriz de las características de cada humedal
con la diversidad típica de arbóreas plantas (1D), el origen (3 = naturales; 2 = mixtos y, 1 =
artificiales), el tipo (6: pantanos; 5: garceros; 4: lagos semi-naturales; 3: arroceras; 2:
piscícolas y 1: lagos construidos) y el área del humedal (in ha). El Procrustes cuantifica el
consenso entre la ordenación de los humedales obtenida por análisis de coordenadas basado
en el principio de mínimos cuadrados y lo empleamos como método indirecto no paramétrico
para seleccionar y priorizar los humedales con mayor consenso entre las características de
cada humedal y del origen basado en su diversidad de plantas y aves. Los datos fueron
estandarizados y se graficó un árbol de recorrido mínimo sobre la configuración de consenso
(ARM). Se calculó la proporción de consensus (%) de cada humedal, de acuerdo al valor
total de consensus y se graficaron las Mean+SD por cada origen. El coeficiente de
correlación de Pearson, el PCA y el Procrustes se calcularon en el software InfoStat (Di
Rienzo et al., 2015).
166
3. Resultados
3.1 Diversidad de plantas y aves en los humedales
En los 37 humedales lénticos estudiados se registró una riqueza total de 275 especies
de aves (0D), de las cuales 196 fueron aves terrestres (LB), 60 especies de aves acuáticas
(Aq) y 19 semi-acuáticas (S-Aq). Las especies típicas de plantas vasculares (1D) fueron 217,
de las cuales 111 (18.5 ± 12.2, mean-SD) especies corresponden a plantas arbóreas (Wp), 57
(21.0 ± 7.1) a especies herbáceas (Pinto & Maheshwari) y 47 (8.9 ± 5.2) a plantas acuáticas
(Aqp) (ver valores para cada humedal en tabla S1).
3.2. Evaluación de la relación de la diversidad de plantas y aves de humedales
La ordenación del PCA explicó el 60% de la variación total acumulada. El primer eje
explicó el 39% y las variables tuvieron una correlación cofenética de 0.864. En el primer eje
la ordenación mostró una especial asociación entre el origen de los humedales con la riqueza
de especies de los gremios de aves (Aq, S-Aq y LB), la diversidad de las formaciones de
plantas (Wp, Aqp y Hp) y el área, siendo en su mayoría una relación positiva para los
humedales mixtos y para algunos naturales, mientras los humedales artificiales tuvieron en
su mayoría una relación negativa y los valores más bajos de diversidad tanto de plantas como
de aves. En el eje 2 la ordenación estuvo dividida por las variables, en la porción positiva la
diversidad típica de plantas de las tres formaciones vegetales y el área del humedal, en donde
se destacó la asociación de SW4 (pantano Kirpas-Cuerera), RF1 (arrocera Carimata) y FF5
(piscícola Las Brisas) con la diversidad típica de arbóreas (1Dwp) y el área del humedal,
mientras RF2 (arroceras La Silvia) y FF1 (piscícola Acuallanos) con la diversidad típica de
plantas herbáceas (1DHp) y acuáticas (1DAqp). Por su parte, en la porción negativa del eje 2 se
ordenaron las variables de riqueza de aves de los tres gremios, siendo más notoria esta
167
asociación en los humedales mixtos especialmente los Lagos semi-naturales (SNL), como
SNL1 (lago Palicare) con la riqueza de aves acuáticas (0DAq) y SNL4 (agroparque Merecure)
con terrestres (0DLB), también se resalta la riqueza de Aq y LB en SW5 (pantano Zuria) (fig.
2).
De acuerdo al análisis de correlación, la riqueza de aves acuáticas (0DAq) se relacionó
con la diversidad típica de arbóreas plantas (1Dwp) y con el área del humedal (WA) (r2 = 0.43
y r2 = 0.47, P < 0.05), así mismo las aves terrestres (0DLB) se relacionaron con 1Dwp (r2 =
0.56, P < 0.05) (tabla 2). De la misma manera, al evaluar la relación de la diversidad de
plantas y aves con modelos lineales, se observó una influencia de 1Dwp para explicar la
variación de la riqueza de especies en los tres gremios de aves (tabla 3). En 0DAq se encontró
una relación significativa del efecto aditivo de 1Dwp y fue el único gremio de aves que se
relacionó con WA (tabla 3: m2). La riqueza de aves semi-acuáticas (0DS-Aq) solo mostró
relación con 1Dwp en su modelo más simple (tabla 3, S-Aq: m3), y aunque 0DLB también
estuvo relacionada solo con 1Dwp, no cumplió con el supuesto del error de distribución
normal (tabla 3, LB: m3).
Se encontró una relación lineal y positiva entre la riqueza de aves y la diversidad
típica de arbóreas plantas para los tres gremios, con diferencias de acuerdo al origen (fig 3a-
c). Los humedales naturales mostraron al igual que el patrón general una relación ascendente
en los tres gremios de aves, mientras en los humedales mixtos la relación solo fue ascendente
en 0DLB y descendente para 0DAq y 0DS-Aq. Por último, en los humedales artificiales el patrón
fue ascendente en 0DAq y 0DLB, y, constante en 0DS-Aq. Los humedales que presentaron la
mayor relación aves - plantas fueron constantes en los tres gremios, los valores más altos
estuvieron en el humedal mixto SNL1 (lago semi-natural Palicare) y el humedal natural SW5
(pantano Zuria), valores intermedios en los humedales mixtos SNL4 (lago semi-natural
agroparque Merecure), SNL6 (lago semi-natural Bioparque Ocarros) y el humedal artificial
168
FF4 (Piscícola Langostinos del Llano), mientras que los valores más bajos de la relación se
encontraron en los humedales artificiales CL6 (lago construido La Tonga) y CL7 (lago
construidos Santa Lucia) (fig 3a-c).
El análisis de varianza y la prueba de LSD de la riqueza de especies de los tres
gremios de aves tuvo diferencias significativas entre orígenes y tipos de humedales. De
acuerdo al origen, la riqueza de especies de aves tendió a ser mayor en los humedales de
origen mixto, mientras los humedales naturales ocuparon un lugar intermedio y, en todos los
casos la menor riqueza se presentó en los humedales artificiales, adicionalmente, 0DAq tuvo
relación con WA como covariable (P = 0.024). Por su parte, en ninguna de las formaciones
de plantas se encontraron diferencias en la diversidad típica de especies de plantas entre
orígenes. Al comparar entre tipos de humedales, se encontraron diferencias en la riqueza de
aves de los gremios S-Aq y LB, siendo los piscícolas (FF) el tipo de humedal con los valores
más bajos y se resalta la alta diversidad de LB en los pantanos (SW) y lagos semi-naturales
(SNL). Así mismo, se encontraron diferencias entre los tipos de humedales en las tres
formaciones vegetales, en donde en general los lagos construidos (CL) fueron el tipo con
más baja diversidad (tabla S2).
3.3 Consenso de la diversidad de plantas y aves
El consenso entre la ordenación producida por la matriz de riqueza de aves y la
obtenida a partir de la diversidad de plantas, el origen, el tipo y el área del humedal fue del
74%, el primer eje explicó el 59% con un ARM de 0.104. En general los humedales que
tuvieron mayor consenso fueron humedales naturales y mixtos. Dentro del origen mixto se
destaca el alto consenso del SW5 (pantano Zuria = 14.9) y SW4 (pantano Kirpas-Cuerera =
10.6); en los humedales mixtos sobresale SNL4 (lago semi-natural agroparque Merecure =
13.6), RF1 (arrocera Carimata = 11), SNL1 (lago Palicare = 10.5) y RF3 (arrocera
169
Providencia = 9.8%). En cuanto a los humedales artificiales se destaca los valores de
consenso de CL7 (lago construido Santa Lucia = 9.0), FF7 (Piscícola Las Margaritas = 7.0)
y CL6 (lago construido La Tonga = 5.3) (fig. 4 y tabla S3). Los valores de consenso por
origen mostraron que los humedales mixtos tuvieron mayor variación y los humedales
naturales fueron muy similares, mientras que los humedales artificiales presentan los valores
más bajos y con menor variación. En cuanto a los consensus de acuerdo a los tipos de
humedales, los pantanos (SW) y los lagos semi-naturales (SNL) tuvieron los valores más
altos de consensus y la mayor variación, mientras los lagos construidos (CL) y las piscícolas
(FF) tuvieron los menores consensus y una menor variación. Sin embargo, no se encontraron
diferencias significativas entre los orígenes ni tipos de humedales de acuerdo a las medias y
a sus IC 95% (fig. 5).
4. Discusión
Los resultados de este estudio sugieren que existe una relación significativa entre la
riqueza de aves y la diversidad típica de plantas en los humedales lénticos del Piedemonte
del Meta, y propone el uso de esta relación como método potencial para la selección y
priorización de humedales. La magnitud de la relación plantas-aves varió según el gremio
de aves, el origen y el tipo de los humedales, siendo la diversidad de plantas arbóreas el
componente que contribuye mayormente a explicar la diversidad de aves de los tres gremios,
mientras que el área del humedal tuvo relación exclusivamente con la riqueza de aves
acuáticas. Se resalta la alta relación que existe en los humedales naturales y mixtos
especialmente los pantanos y los lagos semi-naturales.
170
4.1 Relación entre las formaciones vegetales y los gremios de aves
Los resultados de este estudio indican que la riqueza de aves está estrecha y
positivamente asociada con la diversidad de plantas leñosas, poniendo en manifiesto la vital
importancia de la vegetación arbórea asociada, como una parte integral y dinámica de los
humedales lénticos (Burton, Tiner & Gene, 2009) y su diversidad de aves. La correlación
entre la diversidad de plantas arbóreas y las aves ha sido encontrada en múltiples estudios
(Qian, 2007; e.g. Castagneyrol & Jactel, 2012), que en los humedales estudiados podría
asociarse a la oferta de alimento (e.g frutos, semillas y hojas), sitios de percha, de forrajeo y
anidación (e.g. para garzas, Murillo-Pacheco & Bonilla-Rojas, 2016). Pero, aunque para
nuestro estudio esta relación fue directa, se ha argumentado que la riqueza y diversidad de
plantas son un predictor pobre para explicar la diversidad de aves, siendo la estructura de la
vegetación un mejor predictor (Thinh, 2006),
A pesar que las formaciones de plantas acuáticas y herbáceas son también
características de los humedales de la región (e.g. en plantas acuáticas, Fernández, Bedoya
& Madriñán, 2015), no se encontró relación con la riqueza de aves, y esto podría deberse a
que hay menos especies de aves que dependen de forma exclusiva de plantas acuáticas y
herbáceas. Es conocida la asociación de algunas aves acuáticas con plantas acuáticas y dentro
de los grupos más característicos están las aves vadeadoras y especies que usan la vegetación
emergente para alimentarse o anidar (e.g. Dendrodygna viduata, Hilty & Brown, 1986).
Durante el muestreo de este estudio, se registraron eventos reproductivos de Jacana jacana
y Porphyrio flavirostris sobre vegetación emergente en la orilla de los humedales, esto
también se ha observado para otras especies acuáticas en humedales tropicales Andinos (e.g.
Rosselli & Stiles, 2012; Sánchez, Casallas & Bobadilla, 2015). Otros estudios también han
demostrado la relación entre la riqueza de aves acuáticas y las características de la vegetación
171
de los humedales (Paracuellos & Tellería, 2004; Hapner et al., 2011), situación que podría
estudiarse a fondo para poblaciones de aves o especies claves.
En cuanto a las plantas herbáceas, las aves podrían estarse relacionando de forma
específica, especialmente aquellas de hábitos granívoros, las que forrajean en áreas abiertas
(Tyrannidae) y algunas especies que anidan en el suelo, por tanto, se esperaría mayor
asociación de las plantas herbáceas con las aves terrestres (e.g. especies de las familias:
Fringillidae, Emberizidae y Columbidae) y aves semi-acuáticas (e.g. Vanellus chilensis y
Bhurinus bistriatus).
4.2. Efecto del manejo y el área sobre la relación plantas-aves
El origen de los humedales fue un factor importante, la tasa de incremento en la
riqueza de aves con respecto a la diversidad típica de plantas en general fue diferente con
respecto al origen del humedal. Patrón atribuido a las características intrínsecas e históricas
de los humedales en la región, donde los humedales naturales han estado fuertemente
amenazados y alterados producto principalmente de la urbanización y falta de control
ambiental por parte de las autoridades competentes locales (Prado, 2010), mientras que los
humedales mixtos y artificiales son el producto de la creación durante las últimas décadas
de cuerpos de agua con fines recreativos (lagos construidos y lagos semi-naturales) y
productivos (arroceras y piscícolas) (Lasso et al., 2014). El origen de los humedales implica
un manejo especifico del cuerpo de agua y del paisaje aledaño de acuerdo al uso, actividades
que se han sugerido podrían afectar la diversidad de los dos grupos taxonómicos (Murillo-
Pacheco et al., 2016a; Murillo-Pacheco et al., 2016b) y su relación, puesto que es conocido
que los disturbios en los humedales traen consigo cambios en la diversidad (Lefevre, Sharma
& Rodd, 2012).
172
El área de los humedales fue un factor determinante para explicar la riqueza de
especies de aves acuáticas, los cual coincide con lo reportado al analizar de forma
independiente la diversidad de aves (Murillo-Pacheco et al., 2016a) y en otros estudios en
humedales neotropicales (e.g. Guadagnin, Maltchik & Fonseca, 2009; Rosselli & Stiles,
2012). Mientras que las aves semi-acuáticas y terrestres estarían más asociadas a la
vegetación arbórea asociada a los humedales.
4.3 Alcance metodológico
Con los resultados obtenidos se puede afirmar que se cuenta con suficiente evidencia
para sugerir que la evaluación de la relación entre riqueza de especies de aves y la diversidad
típica de plantas, puede ser una herramienta adecuada como método potencial para la
selección y priorización de humedales. Relacionar la diversidad de plantas y aves en
humedales puede brindar información relevante para un protocolo mixto de priorización.
Tanto las plantas como las aves se han usado de manera independiente y como indicadores
subrogados de la biodiversidad en objetivos de priorización y conservación (Mazaris et al.,
2008; Plaza-Pinto et al., 2008). Varios estudios han sugerido la utilidad de comparar varios
grupos taxonómicos y la importancia de su concordancia, entre ellos se han propuesto el uso
de aves acuáticas y macroinvertebrados acuáticas (Guareschi et al., 2015), plantas –
invertebrados - aves (Rooney & Bayley, 2012), pero la relación directa de la diversidad
plantas-aves se usado escasamente, y uno de los estudios que propone esta relación con el
propósito de encontrar umbrales para el manejo es Fanelli et al., (2014). Sin embargo, en
humedales megadiversos o con dominio humano como los presentes en la cuenca del
Orinoco, el método propuesto por esos autores podría ser insuficiente.
Con nuestros resultados confirmamos la utilidad de esta relación y el uso de grupos
biológicos afines ecológicamente. Considerados que el protocolo de análisis empleado en
173
este estudio mostró ser eficiente para evaluar la relación de la diversidad de plantas y aves,
consideramos que en conjunto podrían ser empleados para replicarse y evaluar datos
biológicos de otros humedales y con otros grupos taxonómicos, loa análisis empleados son
complementarios y ayudan en conjunto a sugerir sitios con alto potencial para conservación
de acuerdo a su diversidad.
De manera independiente, el PCA podría ser un método exploratorio del
comportamiento de las diversidades de los dos grupos biológicos y podría ser empleado para
la selección temprana de humedales prioritarios de acuerdo a la variable de interés. Aunque,
esta es una técnica comúnmente empleada para la reducción de dimensiones (reduce el
número de variables que explican la variabilidad) (Balzarini et al., 2008), podría funcionar
para seleccionar los humedales con características específicas deseadas de acuerdo a la
ordenación de las variables, como por ejemplo si se desea conservar el mayor número de
especies de aves en nuestros humedales podríamos sugerir a los humedales SNL4 (lagos
semi-natural agroparque Merecure), SW5 (pantano Zuria) y SNL1 (lago semi-natural
Palicare), pero si se tiene mayor importancia en seleccionar humedales con la mayor riqueza
de plantas se podría recomendar la conservación de SW4 (pantano Kirpas-Cuerera) (ver fig.
2).
Por su parte, las regresiones lineales fueron el análisis más robusto y explicito para
evaluar la relación planta-ave, sus graficas sirven para seleccionar directamente los
humedales que presentan los valores de relación más altos. En nuestro caso esta selección
puede orientarse con la fuerte relación que ofrece la diversidad típica de arbóreas plantas con
los diferentes gremios de aves y, puede ser usada de manera independiente de acuerdo al
origen de los humedales. De acuerdo a esta evaluación los humedales con mayor relación en
los tres gremios de aves fueron SNL1, SW5 y SNL4 (ver fig. 3).
174
Por último, el Procrustes es un método útil para relacionar la diversidad de plantas y
aves de humedales que se desean comparar y seleccionar. Por medio de este análisis se puede
obtener una medida de consenso de los valores de diversidad de dos grupos biológicos y de
características de interés de los sitios, que para nuestro caso serían el origen, el tipo y el área
de los humedales. Sin embargo, este método presenta limitaciones al consensuar con valores
altos dos extremos: 1) humedales con valores medios a altos de diversidad de plantas y aves,
con tamaños de medianos a grandes (>9 ha) (e.g SW4 con 68.6 ha, SW5 con 22 ha y SNL4
con 9.5 ha), y 2) humedales con valores bajos de diversidad tanto de plantas como de aves,
con tamaños pequeños a medianos (< 10 ha) (e.g. A6 con 10.8 ha y A7 con 0.7 ha) (ver fig.
4 y tabla S1). Esto es debido a que el consenso en la ordenación se hace reduciendo la
diferencia en la suma de cuadrados, basado en un PCA (Gower, 1975) y la relación puede
ser indistinta en valores que son equitativos en conjunto grandes o pequeños. Por tanto, este
es un método que debe usarse con precaución y teniendo claridad de los criterios de selección
y de los fines para los que se desea priorizar. Podría ser empleado no solo para seleccionar
los sitios más diversos y con mayor relación, sino para aquellos humedales que requieren
medidas inmediatas de restauración por ser los más pobres. Por tanto, este método debe
complementarse con otros análisis como las regresiones lineales en la que se pueden
observar los valores de diversidad.
4.4 Implicaciones para la gestión y conservación de humedales
Teniendo en cuenta la extensión espacial cubierta por el presente estudio (área de estudio en
la que se encuentran los humedales: 67.921 ha, y área cubierta por los humedales: 883.7 ha),
y la alta diversidad de los dos grupos taxonómicos, confirmamos la gran importancia que
deben tener los humedales lénticos estudiados para la conservación de la biodiversidad
regional (Lasso et al., 2010). Son necesarias estrategias que fomenten la conservación de la
175
heterogeneidad de hábitat y la vegetación de diferentes humedales con diferentes tamaños,
así como el mantenimiento de mosaico de humedales para conservar la biodiversidad y
permitir la resiliencia de los humedales en el paisaje (Brock, 2003). De la misma manera,
medidas de manejo sobre los diferentes humedales podrían contribuir para el mantenimiento
de la diversidad de aves (Kushlan, 1986), tratando de conservar las características más
naturales y locales que fueran posibles.
Agradecimientos
Nosotros agradecemos a Francisco Castro por el inventario de plantas realizado
durante este estudio, a Wilian Bonilla, Angélica Toro y Álvaro Velásquez por su apoyo en
la fase de campo. Agradecemos a las becas de estudios ofrecidas a J.M.P. de COLCIENCIAS
fondo de créditos condonables para estudios de Doctorado en el exterior (512/ 2010),
también al crédito-beca de la Fundación Carolina-Colfuturo (2008) y al Fondo Alianza
Pacifico – AMEXCID (2015) to JIMP y CACM. La fase de campo conto con financiación
obtenida del fondo para humedales de la Convención Ramsar (WWF/09/CO/5), Corporación
KOTSALA y IdeaWild (2014).
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181
Figuras
Fig. 1. Localización de los humedales lénticos en el Piedemonte Andino-Orinoquense de
Colombia. Se diferencian los orígenes de humedal, su asociación al Zonobioma húmedo
tropical del Piedemonte del Meta (THZ) y cercanía a los centros urbanos de Villavicencio,
Restrepo, Cumaral y Puerto López.
182
Fig. 2. Biplot de la ordenación PCA para la riqueza de especies de aves (0D de aves acuáticas,
semi-acuáticas y terrestres), la diversidad típica de plantas (1D de plantas arbóreas, herbáceas
y acuáticas), y el área de los humedales lénticos en el Piedemonte del Meta. (orígenes de
los humedales: naturales son puntos negros, mixtos son triángulos grises y artificiales son
cuadrados blancos)
183
Fig. 3. Relación entre la riqueza de aves (0D) y la diversidad de especies típicas de plantas
leñosas (1D) de acuerdo al origen del humedal en cada gremio de aves (Línea solida). De
acuerdo al gremio de aves y el origen: A) aves acuáticas (Aq): puntos negros y línea
discontinua; B) semi-acuáticas (S-Aq) triángulos grises y línea punteado y C) terrestres
(LB): cuadrados vacíos y línea-punto.
184
Fig. 4. Procrustes entre riqueza de especies de aves y diversidad típica de plantas arbóreas
de cada humedal léntico. (orígenes de los humedales: naturales son puntos negros, mixtos
son triángulos grises y artificiales son cuadrados blancos)
185
Fig. 5. Porcentajes de consenso total de cada humedal, media y IC al 95% de acuerdo al
origen y tipo de los humedales. Se resaltan algunos de los humedales con el mayor y menor
consenso.
186
Tablas
Tabla 1
Características de los orígenes de los humedales. Área y altitud son medias±SD, dato mínimo
y máximo.
Origen Descripción Número Cuerpo de Bosque Altitud (m

humedales agua (ha) (ha) a.s.l.)
Naturales - Retienen sus 10 8.3±14.5, 8.8±8.3, 363.9±87.3,
Na características naturales. 0.6-46.7 0.1-21.9 198-484
Incluye pantanos (SW) y
garceros (HC)
Mixtos - Tiene un origen natural, 9 23.8±30.8, 11.7±9.8, 307.3±94.6,

Mi pero han sido 1.3-77.8 0.2-27.3 198-425
transformados. Incluyen
lagos semi-naturales
(SNL) y arroceras (RF)
Artificiales Son completamente 18 7.04±12.07, 13.4±10.3, 388.9±68.3,

- Ar hechos por el hombre. 0.6-51.6 0.1-44.7 238-478
Incluyen lagos
construidos (CL) y
piscícolas (FF)
187
Tabla 2
Correlación entre riqueza de especies de aves por gremio, diversidad típica de plantas por
formación vegetal y área del humedal (Pearson’s correlations p < 0.05).
Riqueza de aves / variables relacionadas r2 p-valor

0D Aq aves / 1D Hp plantas 0.08 0.642
0D Aq aves / 1D Aqp plantas 0.2 0.231
0D Aq aves / 1D Wp plantas 0.43 0.009*
0D Aq aves / Área 0.47 0.004*
0D S-A aves / 1D Hp plantas -0.14 0.42
0D S-A aves / 1D Aqp plantas 0.08 0.648
0D S-A aves / 1D Wp plantas 0.21 0.21
0D S-A aves / Área 0.21 0.213
0D LB Terrestres / 1D H plantas 0.09 0.588
0D LB Terrestres / 1D Aq plantas 0.14 0.393
0D LB Terrestres / 1D W plantas 0.56 0*
0D LB Terrestres / Área 0.03 0.876
188
Tabla 3
Modelos lineales de la relación de la riqueza (0D) de cada gremio de aves (Aq = Acuáticas; S. Aq = Semi-acuáticas; LB = terrestres) con la
diversidad típica de plantas (1D) (Wp = arbóreas; Hp = herbáceas; Aqp = acuáticas) y el origen de los humedales (WO: Ar = Artificial; Mi =
Mixto; Na = Natural, ver tabla 1). En todos los casos se ajustaron modelos lineales generales. Se presentan los modelos que presentaron los
AIC más bajo y al menos una de las pendientes significativamente diferentes a cero. P(st) = Shapiro test´s p – value.
Cod. p-
Gremio Modelo Modelo AIC R2 R2-aj value P(st) Observación b
0 1 1
Aq Saturated 1 DAq ~ DWp * DHp *1DAqp *TAw + ε 29.8 0.440 0.040 0.412 0.151 NS
0
Saturated 2 DAq ~1DWp+1DHp +1DAqp +TAw + ε 15.3 0.315 0.229 0.014 0.730 TAw *; 1DWp(.)
0
m1 DAq ~1DWp * TAw + ε 13.3 0.314 0.251 0.006 0.853 NS
189
0
m2 DAq ~1DWp + TAw + ε 11.8 0.305 0.264 0.002 0.760 TAw *; 1DWp(.)
0
m3 DAq ~1DWp + ε 15.5 0.189 0.166 0.007 0.644 1DWp**
0
m4 DAq ~ TAw + ε 12.9 0.245 0.223 0.002 0.823 TAw**
0 1 1 1
S.Aq Saturated 1 DS-Aq ~ DWp * DHp * DAqp *TAw + ε 43.2 0.535 0.203 0.154 0.017 NS
0
Saturated 2 DS-Aq ~1DWp+1DHp +1DAqp +TAw + ε 42.4 0.175 0.072 0.174 0.453 NS
0
m1 DS-Aq ~1DWp * TAw + ε 41.8 0.144 0.066 0.158 0.448 NS
0
m2 DS-Aq ~1DWp + TAw + ε 41.0 0.116 0.064 0.122 0.726 NS
0
m3 DS-Aq ~1DWp + ε 39.6 0.103 0.077 0.053 0.678 1DWp(.)
0
m4 DS-Aq ~ TAw + ε 41.3 0.059 0.032 0.146 0.862 NS
0 1 1 1
LB Saturated 1 DLB ~ DWp * DHp * DAqp *TAw + ε 33.7 0.640 0.382 0.028 0.576 NS
0
Saturated 2 DLB ~1DWp+1DHp +1DAqp +TAw + ε 34.2 0.338 0.255 0.009 0.014 1DWp***
0
m1 DLB ~1DWp * TAw + ε 28.8 0.396 0.342 0.001 0.019 1DWp**
0
m2 DLB ~1DWp + TAw + ε 30.5 0.332 0.293 0.001 0.018 1DWp***
0
m3 DLB ~1DWp + ε 21.7 0.330 0.311 0.000 0.027 1DWp***
0
m4 DLB ~ TAw + ε 42.0 0.040 0.012 0.237 0.646
a. (*) modelo que incluye efectos aditivos e interacciones.
b. Niveles de significancia: (***) = 0.001; (**) = 0.01; (*) = 0.05; (.) = 0.1
190
Data suplementarios
Tabla S1
Riqueza de especies (0D) de los gremios de aves (Aq = acuáticas; S. Aq = semi-acuáticas; LB = landbirds) y diversidad típica (1D) de las
formaciones de plantas (Wp = arbóreas; Hp = herbáceas; Aqp = acuáticas) para cada humedal
Aves Plantas
Área
Diversidad 0D 0D S- 0D 1D 1D 1D
(ha)
Aq aq LB Wp Aqp Hp
1. Todos humedales (γ) 60 19 196 112.6 47.3 57.0 883.7
2. Orígenes de los humedales (α)
Natural 43 15 155 69.9 60.7 35.6 368.6
Mixtos 56 19 156 92.0 49.5 43.8 319.3
191
Artificial 44 15 147 70.3 68.9 38.7 195.8
2. Cada humedal (αl)
SW1 - Aguas Claras pantanos 12 4 69 13.4 14.6 20.1 17.3
SW2 - Catatumbo pantanos 11 7 55 10.9 5.8 18.4 4.4
SW3 - Coroncoro pantanos 15 5 56 26.8 16.2 23.6 22.6
SW4 - Kirpas-Cuerera pantanos 28 9 75 30.7 18.3 26.3 68.6
SW5 - Zuria pantanos 33 6 105 45.5 9.2 18.9 22.4
SW6 - pantanos in Hotel Marsella 19 5 66 26.2 12.7 25.5 12.8
HC1- La Silvia garceros 25 7 51 7.8 7.0 17.3 20.7
HC2- Las Mercedes garceros 21 4 51 8.6 13.1 15.7 2.8
HC3- Matayuca garceros 16 3 19 2.0 4.6 12.3 7.8
HC4 - Santa Ana garceros 24 6 64 14.9 0.0 23.2 16.4
RF1 - Carimata arroceras farm 37 11 93 32.3 10.5 20.1 78
RF2 - La Silvia arroceras farm 22 5 80 19.1 9.0 18.9 68.8
RF3 - Providencia arroceras farm 17 8 54 34.3 11.8 0.0 69.3
SNL1 - Palicare lake 36 9 61 11.9 15.6 21.2 20.4
SNL2 - Barquitos lake 23 4 27 30.3 15.6 18.8 12.2
SNL3 - Katan lake 37 9 52 16.7 10.7 13.5 21.2
SNL4- agroparque Merecure 28 7 89 55.4 6.8 24.6 9.5
SNL5 - la libertad lake-dam 20 11 77 12.8 8.4 24.7 20.9
SNL6 - Lake in Bioparque Ocarros 23 9 36 16.3 12.0 19.3 19
CL1 - Lake in condominium Balmoral 15 3 48 4.9 6.1 26.9 25.1
CL2 - Lake in condominium Barú 21 5 65 15.1 6.4 24.5 21.8
CL3 - Lake in farm El Lago 16 6 37 6.2 0.0 17.5 17.8
CL4 - Lake in Hotel hda San José 14 5 28 6.1 0.0 13.9 5.6
CL5 - Lake in condominium Horizonte 26 10 64 8.1 0.0 17.2 12.8
CL6 - La Tonga lake 18 3 27 0.0 7.6 15.7 10.8
192
CL7 - Lake Santa Lucia 10 2 23 2.2 10.5 22.6 0.7
CL8 - Lake in Hotel Laguna viva 13 2 46 9.6 5.0 21.3 16.1
CL9 - Lake Hotel Los Gavanes 18 4 46 16.8 0.0 9.9 5.3
FF1 - Piscícolas Acuallanos 27 4 39 21.6 15.9 37.6 13.6
FF2 - Piscícolas Agualinda 15 4 30 17.5 7.3 14.4 45.5
FF3 - Piscícolas Esperanza 23 4 45 28.1 5.1 28.6 26.8
FF4 - Piscícolas Langostinos 16 2 43 34.4 16.3 26.4 19.7
FF5 - Piscícolas Las Brisas 22 9 76 24.1 16.3 31.8 42.7
FF6 - Piscícolas Manantial 22 3 39 24.1 7.6 23.9 11.8
FF7 - Piscícolas Margaritas 21 2 29 15.5 10.3 27.5 62.2
FF8 - Piscícolas Sanmarcya 17 4 32 14.2 9.4 36.3 14.9
FF9 - Piscícolas Unillanos 23 6 62 21.1 5.2 20.4 15.4
Tabla S2
Análisis de varianza (ANOVA III) y prueba posterior de Fisher (LSD) de los gremios de aves de acuerdo al origen con el área del humedal
como covariable. (media ± SD) del gremio de aves (Aq = acuáticas; S. Aq = semi-acuáticas; LB = terrestres) y diversidad típica (1D) de plantas
(Wp = arbóreas; Hp = herbáceas; Aqp = acuáticas).
Fisher LSD (α = 0.05)

Orígenes gl F p-valor Natural Mixto Artificial
Aves
AB
Aq 2 3.37 0.0465 (20.9±1.9) B (25.6±2) A (19.1±1.4)
193
Area 1 5.57 0.0244
S.Aq 2 8.91 0.0008 A (5.6±0.7) B (8.1±0.8) A (4.3 ± 0.5)
B A (43.3 ±
LB 2 4.52 0.0182 B (61.1±6.0) (63.2±6.4) 4.5)
Plantas
Wp 2 2.39 0.1073
Hp 2 1.84 0.1743
Aqp 2 2.27 0.1183
Tipos SW HC SNL RF CL FF
Aves
Aq 5 1.58 0.197
Area 1 1.49 0.232
AB
S.Aq 5 3.57 0.0115 ABC (6±0.9) AB (5±1.1) BC (8.5±0.9) BC (7.3±1.3) (4.4±0.7) A (4.2±0.7)
A AB A
LB 5 3.84 0.008 B (71±7.2) (46.2±8.8) B (71.5±7.2) (46.7±10.2) (42.7±5.9) A (43.9±5.9)
Planta
Wp 5 5.36 0.0011 B (25.6±3.9) A (8.3±4.8) B (28.7±3.9) AB (19.6±5.6) A (7.6±3.2) B (22.3±3.2)

AB A A
Hp 5 2.85 0.0315 (22.1±2.6) (17.1±3.2) A (17.9±2.6) A (17.8±3.6) (18.8±2.1) B (27.4±2.1)
AB BC
Aqp 5 5.11 0.0016 C (12.8±1.7) (6.2±2.1) BC (9.7±1.7) C (13.9±2.4) A (3.9±1.4) (10.4±1.4)
194
Tabla S3
Valores de consensus con el análisis procrustes para la relación de la riqueza de especies de los gremios de aves (0D: Aq = acuáticas; S. Aq =
semi-acuáticas; LB = terrestres) y la diversidad típica de plantas arbóreas (1DWp). Origen, tipo y área para cada humedal.
Cod. Prop Total

Origen Tipo Consensus Residuos Total
humedal Cons consensus
1. todos los humedales

Total 1.49 0.51 2 0.74
Natural Pantano SW5 0.14 0.01 0.15 0.96 14.9
Mixtos Lago semi-natural SNL4 0.08 0.05 0.14 0.62 13.6
Mixtos Arrozal RF1 0.1 0.01 0.11 0.88 11.0
195
Artificial Lago construido CL7 0.09 0 0.09 0.96 9.0
Natural Garcero HC3 0.03 0.04 0.08 0.43 7.7
Artificial Piscícola FF7 0.05 0.02 0.07 0.77 7.0
Artificial Lago construido CL5 0.01 0.04 0.05 0.11 4.9
Cod. Prop Total
Origen Tipo Consensus Residuos Total
humedal Cons consensus

Artificial Piscícola FF8 0.03 0 0.03 0.94 3.4
196
Artificial Lago construido CL2 0 0.01 0.01 0.34 1.3
SECCIÓN 2
Registros biológicos de interés en los

humedales lénticos del Piedemonte del Meta.
CAPÍTULO 4
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo publicado:

Murillo-Pacheco, J. I., and W. F. Bonilla-Rojas. 2016. New records and
distribution extensions of some bird species in the Colombian Andean-
Orinoco, department of Meta. Checklist Journal 12.
Plegadis facinellus
Hacienda Arrocera Providencia , Villavicencio
Foto: Wilian Bonilla-Rojas
Capítulo 4: Nuevos registros y extensión de rango de aves
biodiversity data
Check List the journal of
NOTES ON GEOGRAPHIC DISTRIBUTION Check List 12(2): 1876, 27 April 2016 doi: http://dx.doi.org/10.15560/12.2.1876
ISSN 1809-127X © 2016 Check List and Authors
New records and distribution extensions of some bird species

in the Colombian Andean-Orinoco, department of Meta
Johanna I. Murillo-Pacheco1, 2* and Wilian F. Bonilla-Rojas1, 3
1 Universidad de los Llanos, grupo de investigación Biorinoquia, Campus Barcelona Km 12 vía Puerto López, Villavicencio, Colombia
2 Universidad de Alicante, Centro Iberoamericano de la Biodiversidad (CIBIO), Campus San Vicente del Raspeig s/n, Apdo. 99, E-03080,
Alicante, Spain
3 Corporación Llanera de Ornitología y de la Naturaleza – KOTSALA. Villavicencio, Meta, Colombia
* Corresponding author. E-mail: johannamurillo@gmail.com
Abstract: Here we present new records for four bird areas (Murillo-Pacheco 2008; Umaña et al. 2009).
species to the Andean foothills of the department of In recent years, ornithological research has increased
Meta in Colombia, and we confirm the occurrence and but the results of studies are seldom published and
document range extensions for these in the basin of most of the information is in internal reports, personal
the Orinoco river. These species are the Pied-billed lists, and photo galleries. In the Meta department, most
Grebe, Podilymbus podiceps (Linnaeus 1758), the Yellow- projects and studies are conducted by non-governmental
chinned Spinetail, Certhiaxis cinnamomeus (Gmelin organizations (e.g., KOTSALA, Horizonte Verde, and
1788), the Yellow-browed Tyrant, Satrapa icterophrys WWF-Colombia), universities (e.g., Universidad de los
(Viellot 1818), and the Glossy Ibis, Plegadis falcinellus Llanos and Universidad Nacional de Colombia), private
(Linnaeus 1766). We also report new sightings of the nature reserves (e.g., Rancho Camana, Rey Zamuro, and
Prothonotary Warbler, Protonotaria citrea (Boddaert Unamas), and national protected areas (e.g., Buenavista
1783), Least Grebe, Tachybaptus dominicus (Linnaeus and Vanguardia), as well as environmental consulting
1766), Oilbird, Steatornis caripensis (Humboldt 1817) companies required for oil and gas permits. However,
and Epaulet Oriole, Icterus cayanensis (Linnaeus 1766) the region has large gaps in biodiversity information,
in the Colombian Andean-Orinoco (Meta department). including ornithological data (Murillo-Pacheco 2008).
The number of species new to the region has
Key words: aquatic birds; East Andean piedmont; increased due to the confirmation of species such as
Orinoco basin river region; species confirmation; the Cinereous Becard, Pachyramphus rufus (Boddaert,
Villavicencio 1783) in Restrepo, San Martin and Puerto Lopez (Garcia
and Botero 2013), Yellow-eared Parrot, Ognorhynchus
icterotis (Massena & Souancé, 1854) in San Luis de
The department of Meta is located in central Colombia Cubarral (Murcia et al. 2009), Red-rumped Woodpecker,
and corresponds to the westernmost area of the Orinoco Veniliornis kirkii (Malherbe, 1845), Emerald-bellied
River basin region. This is an ecologically important Puffleg, Eriocnemis alinae Bourcier, 1842 (Salaman et al.
area because of the presence of a variety of different 2002) and Cundinamarca Antpitta, Grallaria kaestneri
ecosystems, including Andean piedmont forest, sa- Stiles, 1992 around Guayabetal.
vannah and wetlands (Romero et al. 2004). In this Our study includes information from three sources:
department, 831 species of birds have been recorded, field observations, professional bird watchers and data
which represent 45% of the bird species known to occur from ornithological collections. During our expeditions
in Colombia and more than 90% of the Orinoco basin conducted from 2008 to 2012 we were able to document
plains species (Murillo-Pacheco 2008). Due to difficult range extensions of four species of birds and confirmed
access and ongoing social conflict prevalent in this area, the occurrence of four additional species of interest
the fauna of the Orinoco basin in Colombia has been in 11 natural areas and wetlands in the municipalities
poorly studied (Renjifo et al. 2002; Murillo-Pacheco of Villavicencio, Restrepo and Puerto López in the
2008). Despite the challenges of exploring this area, some Piedmont of the department of Meta in Colombia.
bird surveys have been made; however, most efforts have (Localities are described in Table 1 and depicted in Figure
concentrated along accessible roads, rivers, and in urban 1.) We included unpublished reports of these species
Check List | www.biotaxa.org/cl 1 Volume 12 | Number 2 | Article 1876
200
Murillo-Pacheco and Bonilla-Rojas | Birds new to Colombian department of Meta

Table 1. Localities with new bird records at Meta, Colombia. Species recorded: 1) Yellow-chinned Spinetail, Certhiaxis cinnamomeus; 2) Epaulet Oriole,
Icterus cayanensis; 3) Pied-billed Grebe, Podilymbus podiceps; 4) Glossy Ibis, Plegadis falcinellus; 5) Prothonotary Warbler, Protonotaria citrea; 6) Yellow-
browed Tyrant, Satrapa icterophrys; 7) Oilbird, Steatornis caripensis; and 8) Least Grebe, Tachybaptus dominicus.
Locality Latitude Longitude Altitude (m) Ecosystem Species recorded

Alto Buenavista, Buenavista Protected Forest Reserve, Villavicencio 04°10’20.20” N 073°40’28.20” W 1,120–1,250 Forest 2
Lake Barú condominium, km 10 road Puerto López, Villavicencio 04°6’13.79” N 073°34’21.71” W 372 Constructed lake 3
Heron colony La Silvia, Vereda Indultan, Villavicencio 04°11’37.95” N 073°34’49.85” W 233 Swamp 4
Carimata rice farm, Pachaquiaro, Puerto López 04°04’02.58” N 073°08’12.84” W 197 Agrosystem - Rice fiel 1, 3, 4, 5, 6
Providencia rice farm, Pachaquiaro, Puerto López 04°04’03.30” N 073°10’01.92” W 206 Agrosystem - Rice fiel 1
Catatumbo urban wetland, Villavicencio 04°08’04.14” N, 073°37’02.76” W 420 Swamp 8
Katan Fish farm, vereda la Pollata, Villavicencio 04°11’37.95” N 073°34’49.85” W 390 Fish farm 3
Marsella ecotourist farm, km 15 road Puerto López, Villavicencio 04°03’09.91” N 073°29’52.01” W 335 Swamp 1
Acuallanos fish farm, Vereda Caney alto, Restrepo 04°16’39.06”N 073°33’07.74” W 491 Fish farm 3
Arenales fish farm, ereda La Unión, Villavicencio 04°04’04.20” N 073°41’50.17” W 465 Fish farm 4
Pozo azul, Vanguardia Protected Forest Reserve, Villavicencio 04°10’42.79” N 073°37’21.33” W 455 Forest 7
Figure 1. Map showing bird records in Colombian Orinoco region and new reports in Meta department. A. Pied-billed Grebe, Podilymbus podiceps. B.
Yellow-chinned, Spinetail Certhiaxis cinnamomeus. C. Yellow-browed Tyrant, Satrapa icterophrys. D. Glossy Ibis, Plegadis falcinellus.
obtained from observations made by the professional History [FMNH] and Muséum National d’Histoire
bird watchers: Jorge Botero Echeverri (JB), Katherine Naturelle [MNHN]). Lastly, we reviewed thematic biblio-
Certuche (KC), Daniel Piedrahita (DP), Johanna graphy to confirm the species distribution (Meyer de
Zuluaga (JZ), Thomas McNish (TM), and Francisco Schauensee 1951; Hilty and Brown 2001; McNish 2007)
Castro (FC). These two sources of information (field and previous records.
observations and reports from professional watchers) Pied-billed Grebe, Podilymbus podiceps (Linnaeus,
were direct observations performed with the aid of 1758). This species was previously recorded in the
binoculars, telescopes, and some, with the naked eyed. Andean, Caribbean and Pacific regions of Colombia
We also included records of specimens from national (Hilty and Brown 2001). According to McNish (2007),
ornithological collections (Instituto de Ciencias Naturales it was also probably found in the Orinoco Region, which
[ICN] and IAvH-A- Instituto de investigación de recursos was recently confirmed by the sighting of an individual
biológicos Alexander von Humboldt [IAvH-A]), as well in Orocue, Casanare (Ruiz 2014). We observed this
as international collections (Field Museum of Natural grebe in four locations of Meta department along a
201
A B
C D
Figure 2. Confirmation new reports in Meta department. A: Pied-billed Grebe, Podilymbus podiceps in lagoon rice farm Carimata, Puerto López, Meta,
Colombia (16 March 2008). B: Yellow-chinned Spinetail, Certhiaxis cinnamomeus, in edge vegetation in lagoon rice farm Carimata, Puerto López, Meta,
Colombia (18 February 2010). C: Glossy Ibis, Plegadis falcinellus, in crop of rice farm Carimata, Puerto López, Meta, Colombia (16 February 2008). D: Least
Grebe, Tachybaptus dominicus, foraging in a pond at the Acuallos fish farm, Rest epo (15 March 2011).
250 ± 18 km line from Casanare (Figure 1A), in the Mozambique Lagoon in Puerto López (DP). We watched
following locations: 1) Carimata lagoon at a rice farm single individuals and groups of up to four individuals
(Puerto López) on 9 and 22 February 2008 and on 9 and in three locations in the Meta department along lines of
16 March 2008; 2) in a pond at the Acuallanos fish farm 260 ± 18 km from Casanare and 400 ± 12 km from Arauca
(Restrepo) on 20 March 2012; 3) in a lake water mirror (Figure 1B). The first location consisted in a vegetated
at the abandoned Katan fish farm (Villavicencio) on 20 area located along the lagoon in the Carimata rice farm
April 2011 and 11 January 2012 and finally; 4) at Barú (Puerto López) with observations of the species on the
artificial lake (Villavicencio) on the 9 January 2012. following dates: 16 and 30 March 2008, 18 February
These observations are the first documented records 2010, 6 June 2011, 10 October 2011, and 18 December
of this species in the Meta department and represent 2011. The second site was an area with herbaceous
the confirmation of the occurrence of the species in vegetation in irrigation channels of the rice fields of
the Colombian Orinoco River basin region. This species Providencia farm (Puerto López) with observations on
was observed diving and foraging alone in shallow lakes 19 June 2010, 10 February 2011, and 18 November 2011
(ca. 1 m deep). Even though these ponds are artificial (Figure 2B). The last site was located in swamp vegetation
wetlands, they exhibited little human disturbance of the tourist farm Marsella (Villavicencio) on 6 January
associated with their use and had high vegetation cover 2012. These records confirm the distribution of this
in their surroundings (Figure 2A). species in the Meta department. However, we believe
Yellow-chinned Spinetail, Certhiaxis cinnamomeus this species could be common in other wetlands and in
(Gmelin, 1788). This species has been recorded in the the Piedmont area. We consider that this species shows
Orinoco region in the Arauca department (Mckay fidelity to the habitat because it was observed in the
and Jorgenson 1979; McNish et al. 1992; Hilty and same places in different visits.
Brown 2001; Ridgely and Tudor 2009), with multiple Yellow-browed Tyrant, Satrapa icterophrys (Vieillot,
observations in Caño Limon (TM) and the Estero El 1818). The only reliable reports of this species in
Lipa (KC); in the Casanare department at Paz de Ariporo Colombia are from Caño Limón, in Arauca (McNish et
(IAvH-A-13690, 13756, 13757; Acevedo et al. 2014) and al. 1992; Rojas et al. 1997; Rojas and Piragua 2000).
only one new record in the department of Meta at the Surprisingly, we observed one individual of this species
202
foraging for insects at the Carimata rice farm (Puerto in January 2005, 2008 and 2011, foraging on bushes
López) in the vegetation surrounding a rice irrigation along the irrigation canals of the Carimata rice farm
channel on 9 February 2008. This farm is located 407 (Puerto López), during the time that corresponds to
km west from Caño Limón (Figure 1C) and this record its migration to the tropics. These records confirm this
represents a range extension to Meta department. species’ occurrence in Meta department and indicate
Glossy Ibis, Plegadis falcinellus (Linnaeus, 1766). This a migration path that stretches from the Andes to the
species is distributed in Colombia from the Caribbean Orinoco low lands. Furthermore, our observations
coast at the Guarajo lagoon to the southwestern of are congruent with previous records showing that the
the Atlántico department and south to the Magdalena species is mostly associated with bodies of water and
valley (Hilty and Brown 2001). In Colombia, this species swamps in Colombia (Hilty and Brown 2001; Fundacion
has been characterized for having latitudinal and cross- Proaves 2009; Morales and Cifuentes 2012). We believe
border migration (Fierro 2009; Fierro 2012) and in our records are of additional interest as there is lack of
the Venezuelan Orinoco region it has been reported earlier records from rice agro-ecosystems.
in Apure, Barinas, Portugueza and Guarico (McNish Least Grebe, Tachybaptus dominicus (Linnaeus, 1766).
2007). Records in Colombia are confined to Caño Limón This species has been reported in the department of
in Arauca (McNish 2007), Orocue (JB) and Maní (JZ) Arauca at Caño Limón (McNish et al. 1992; Rojas and
in Casanare, Puerto Carreño in Vichada (FC) and in the Piragua 2000) and there is a historical sighting for
Meta department with records of three individuals in Villavicencio with a specimen collected in 1929 (MNHN
the Manoa trail (Puerto López) near Caño Montearaco CG1941.52). We observed one individual on 20 July
in December 2009 (JZ). Recently, Ruiz et al. (2014) and 2010 that was foraging in the Catatumbo urban wetland
Acevedo et al. (2014) recorded the species in flooded in Villavicencio. The lake depth was less than a meter
savannah of Meta and Casanare, but they did not specify and it was located in an urban area. This is the only water
the locations or any additional details. We observed this mirror within the city. An individual was also observed
species in the Meta department (Figure 1D) in groups foraging in a pond at the Acuallanos fish farm, Restrepo
of 8–200 individuals on 2 and 16 February 2005, and on 15 March 2011 (Fig. 2D). These reports confirm the
2, 9, 16, 23 and 30 March 2008 in the Carimata and presence of the Least Grebe in the department of Meta.
Providencia rice farms (Puerto López). In addition, we Oilbird, Steatornis caripensis von Humboldt, 1817.
watched 32 individuals in the Trocha 11 (Granada) in In Meta, this species has been reported in the muni-
February 2008. Most of these individuals were found cipalities of Restrepo (ICN 25125-27), Cumaral, La
foraging in the muddy ground during the early growth Uribe (Apolinar 1913) and San Juan de Arama (Alianza
stages of rice fields (Figure 2C). In the other locations, BioMap 2006), la Macarena (FMNH 248556; Blake
three individuals of Glossy Ibis were watched in the heron 1962) and in Tinigua National Park (Cadena et al. 2000).
rookery at La Silvia (Villavicencio) on 10 December 2011 We found one dead bird in June 2006 at the Vanguardia
and five additional individuals on arboreal vegetation at Reserve in Pozo Azul. Local people reported a colony of
the Arenales fish farm (Villavicencio) on 15 June 2011. Oilbirds at this location but we were unable to confirm
These records confirm the presence of this species in the these reports. This record confirms the species presence
Meta Department and the Colombian Orinoco River in Villavicencio.
basin. We added the specific locations where individuals Epaulet Oriole, Icterus cayanensis (Linnaeus, 1766).
were recorded and noted that the species congregates Previous reports documented the species at altitudes
in rice agro-ecosystems specifically during dry season ranging between 450 and 1,000 m above sea level in the
(December to March) which matches the species Ocoa River in Villavicencio (Meyer de Schauensee 1951),
migration time. Guatiquia River and Restrepo (FG), Halcón Dorado
Prothonotary Warbler, Protonotaria citrea (Boddaert, Natural Reserve (Salaman et al. 2009), and Acacias
1783). This warbler is considered a species of conserva- (Salaman et al. 2002), Granada, Puerto Gaitán and San
tion interest at the national and continental level in Martin (Alianza BioMap 2006) and in Tinigua National
the United States (USFWS 2002; Dunn et al. 2005). In Park (Cadena et al. 2000). However, we recorded the
Colombia, it is categorized as a winter migratory species Epaulet Oriole at an elevation of 1,250 m at Alto de
with permanent breeding populations and latitudinal Buenavista (Buenavista Reserve) in Villavicencio
and cross-border movements (Morales and Cifuentes on December of 2008. This record is an elevational
2012). This species breeds throughout much of the extension for Meta and the Orinoco region. This species
eastern and northern U.S. and southwestern Ontario, frequents gardens as well as artificial fruit (banana) bird
Canada. One specimen has been recorded in Arauca (ICN feeders placed by local people.
38756) and there are historic records in Villavicencio in The piedmont of the Andean Orinoco in the
the Meta department (Ridgely and Tudor 1989; Hilty department of Meta is of high importance for birds
and Brown 2001). We recorded Prothonotary Warbler mostly because it is a transition zone between the
203
Llanos, the Andean mountains and northern Amazonia. BirdLife International. 2014. The BirdLife checklist of the birds of
We believe that there is great potential for finding new the world, with conservation status and taxonomic sources. Ver-
sion 3. Accessed at http://www.birdlife.info/docs/SpcChecklist/
bird records if bird studies (inventories and monitoring)
Checklist_v3_June10.zip, 10 March 2014.
were extended to unexplored areas such as the base of Blake, E.R. 1962. Birds of the Sierra Macarena, eastern Colombia. Fiel-
the Sierra de la Macarena, forested areas distant from diana Zoologia 44: 69–112. https://ia802708.us.archive.org/30/
urban settlements, and in particular, places at elevations items/birdsofsierramac4411blak/birdsofsierramac4411blak.pdf
exceeding 600 m, and during migratory seasons. Cadena, C.D., M. Álvarez, J.L. Parra, I. Jiménez, C.A. Mejía, M. Santama-
ría, A.M. Franco, C.A. Botero, G.D. Mejía, A.M. Umaña, A. Calixto,
Conducting bird surveys in other landscapes, such as
J. Aldana and G.A. Londoño. 2000. The birds of CIEM, Tinigua
complex wetlands and agro-ecosystems found all over National Park, Colombia: an overview of 13 years of ornithological
the region, could also add to our current ornithological research. Cotinga 13: 46–54. http://www.neotropicalbirdclub.org/
knowledge. Finally, it is important to mention that all wp-content/uploads/2016/02/Cotinga-13-2000-46-54.pdf
the recorded species in this study are listed globally Dunn, E.H., B.L. Altman, J. Bart, C.J. Beardmore, H. Berlanga, P.J.
as Least Concern (LC) in the IUCN Red List (BirdLife Blancher, G.S. Butcher, D.W. Demarest, R. Dettmers, W. C. Hunter,
E. E. Iñigo-Elias, A. O. Panjabi, D. N. Pashley, C. J. Ralph, T. D.
International 2014). Nevertheless, they are not included Rich, K. V. Rosenberg, J. M.R. Rustay and T.C. Will. 2005. High
in any threaten category in Colombia where there is a priority needs for range-wide monitoring of North American
lack of local vulnerability studies. landbirds. Partners in Flight Technical Series No. 2. Accessed at
Despite the regional bird surveying efforts in http://www.partnersinflight.org/pubs/ts/02-MonitoringNeeds.
Meta department (concentrated in the Villavicencio pdf, 20 March 2013.
Fierro, K. 2009. Aves Migratorias en Colombia; pp. 63–75, in: L.G.
municipality and surrounding area; Murillo 2008),
Naranjo and J.D. Amaya (eds.). Plan Nacional de las Especies
there is still a great potential for adding to the Migratorias: Diagnóstico e identificación de acciones para la
knowledge of the avifauna of this region as it represents conservación y el manejo sostenible de las especies migratorias
an ecotone where the Andean, Amazonian, Guyanese de la biodiversidad en Colombia. Bogotá: Ministro de Ambiente,
and Llanos Savannahs regions converge. The foothills Vivienda y Desarrollo Territorial.
region (denominated by the Meta Piedmont District; Fierro, E. 2012. Plegadis falcinellus; pp. 124–126, in: L.G. Naranjo,
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Desarrollo Sostenible.
ACKNOWLEDGEMENTS Fundacion ProAves. 2009. Plan para la Conservación de las aves
We are grateful to all the people that have collaborated migratorias en Colombia Conservación Colombia. 11: 1–154.
on getting these records, especially to the members of http://www.proaves.org/images/stories/IMG/pdf/CC11-4.pdf
the Corporación Llanera de Ornitología y de la Naturale- García, J.M. and E. Boterollo. 2013. Nuevos registros de distribución del
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Colombiana 13: 69–73. http://asociacioncolombianadeornitologia.
visits, and the private landowners who allowed us to com/wp-content/uploads/2013/10/MS1024.pdf
access their land, in particular to Jairo Miranda and Hernández, J., A, Hurtado, R, Ortiz and T. Walschburger. 1992a.
family in Buenavista. Also to Jorge Botero Echeverri Unidades biogeográficas de Colombia; pp. 105-152, in: G. Halffter
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Ecología A. C.
Francisco Castro (FC) for contributing species’ records. Hernández, J., T, Walschburger, R. Ortiz and A. Hurtado. 1992b.
We thank Ramsar Convention (WWF/09/CO/5), COL- Origen y distribución de la biota suramericana y colombiana;
CIENCIAS (Convocation 512/2010), Fundación Carolina pp. 55-104, in: G. Halffter (ed.). La diversidad biológica de
and Colfuturo for their financial support. We would Iberoamérica. Acta zoológica mexicana, Volumen Especial, Xalapa:
like to thank Maria Angela Echeverry and anonymous Instituto Mexicano de Ecología A. C.
Hilty, S.L. and W.L. Brown. 2001. Guía de las aves de Colombia.
reviewers for their manuscript comments and valuable
Princeton: American Bird Conservancy, Imprelibros S. A., Princ-
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/ Instituto Geográfico Agustín Codazzi. 189 pp. Accepted: 15 March 2016
Ruiz, C., D. Eusse and C. Arango. 2014. Distribución, abundancia Section Editor: Thiago V. V. Costa
205
CAPÍTULO 5
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo publicado:

Murillo-Pacheco, J. I., W. F. Bonilla-Rojas, and G. López-Iborra. 2014.
El Flamenco Americano (Phoenicopterus ruber) en la Orinoquia
Colombiana: ¿Ampliación de Rango o introducción de Especie? ORINOQUIA
18:105-112.
Phoenicopterus ruber
Hacienda arrocera Carimata, Puerto López
Foto: Wilian Bonilla-Rojas
Capítulo 5: registros del flamenco Americano
208
209
210
211
212
213
214
215
CAPÍTULO 6
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo enviado:

Murillo-Pacheco, J. I., and W. F. Bonilla-Rojas. 2016a. Herons in the
Colombia Andean-Orinoco Piedmont and Breeding Evidence of
Rufescent Tiger-Heron, Whistling Heron and Black-Crowned Night-
Heron. The Wilson Journal of Ornithology. In revision.
Syrigma sibilatrix
Hacienda Arrocera Carimata, Puerto López - Meta
Herons in the Colombia Andean-Orinoco Piedmont and Breeding Evidence of
Rufescent Tiger-Heron, Whistling Heron and Black-Crowned Night-Heron
Johanna Murillo–Pacheco1, 2, 3 And Wilian-F Bonilla–Rojas 2
1
Universidad de Alicante, Centro Iberoamericano de la Biodiversidad (CIBIO), Campus
San Vicente del Raspeig s/n, Apdo. 99, E-03080, Alicante, España.
2
Universidad de los Llanos, grupo de investigación BIORINOQUIA, Campus Barcelona
Km 12 vía Puerto López, Villavicencio, Colombia.
3
Corresponding author; e-mail: johannamurillo@gmail.com
ABSTRACT. — Herons are a group of characteristic and emblematic birds of the

Colombian Orinoco region that are typical and abundant. However, knowledge about their
presence and reproductive behavior is scarce and limited. Through this paper we present the
list of 12 heron species recorded in the Piedmont of the Colombia Orinoco basin region in
the Department of Meta and the reproductive activity of three species. We reported the nest
and describe the chick of Rufescent Tiger-Heron (Tigrisoma lineatum) in a moriche palm
(Mauritia flexuoxa). We confirmed the reproduction of Whistling Heron (Syrigma sibilatrix
with a nest in a guamo tree (Pithecellobium dulce), and reported a permanent colony of
Black-Crowned Night-Heron Nycticorax nycticorax with juvenile individuals. Therefore, we
recommend the development of studies about their phenology, the review of the local status
of these species, and the design of conservation actions on heronries (natural lentic wetland)
as strategic ecosystems.
Key words: Heronries, Llanos Orientales, lentic wetlands, Nycticorax nycticorax,

Syrigma sibilatrix, Tigrisoma lineatum, Villavicencio.
218
Capítulo 6: registros reproductivos de garzas en el Piedemonte
The group of birds known as herons belongs to the Ardeidae family which has 65 described
species and is widely distributed in the world (Kushlan and Hancock, 2005). In Colombia
are reported 23 species (McMullan et al. 2011) from which 20 are located in the Llanos
Orientales (Acevedo et al. 2014, J. Murillo-Pacheco, unpubl. data.). The herons are species
common of the region, included in the plains culture, they could be considered typical of the
landscape, folklore and are recognized very easily. However, knowledge about herons in the
Colombia Orinoco basin river region is just emerging and it is based on bird count data
obtained through censuses from some national and local initiatives, such as the Neotropical
waterbirds census, Christmas bird census, projects of the non-governmental organizations as
Corporation Llanera de Ornitología y de la Naturaleza–KOTSALA and PhD project (J.
Murillo-Pacheco, unpubl. data.). Through these initiatives 12 species of Ardeidae have been
reported between 2004 and 2012 in the Meta Piedmont by sampling in 38 lentic wetlands
both natural (9) as created (29) (Appendix 1 and 2).
However, records of reproductive events of herons are reduced to a few observations
in the Colombia and in the Piedmont region; Herons usually nest in wetlands, islands and
ecosystems with aquatic influence, although some species use trees on dry lands (Kushlan
and Hancock 2005). In the binational Orinoco river basin (Colombia and Venezuela).
It is known that herons reproduce in heronries locally called ‘garceros’ which have
been poorly studied (Only records by: Ayarzagüena et al. 1981, Antelo 2013, Ruiz-Guerra
et al. 2014, J. Murillo-Pacheco et al. unpubl. data.). However, these heronries are recognized
as typical ecosystems in the region by their ecological and tourism value. Beside these
events, there is no more available information about reproductive events of herons in other
habitats in the Orinoco. Therefore, these records are the first documented reports for the
Meta Piedmont in the Colombian Orinoco region that contribute to the knowledge of natural
history of these species and provide basis to use in the formulation of habitat and species
conservation strategies.
We recorded the reproductive activity of Rufescent Tiger-Heron (Tigrisoma
lineatum), the Whistling Heron (Syrigma sibilatrix) and the Black-Crowned Night-Heron
(Nycticorax nycticorax) in the Piedmont of Meta in Colombia in the years 2010, 2011 and
2012 and present the description of the observations and their contributions to the knowledge
of each species. Rufescent Tiger-Heron (Tigrisoma lineatum). We observed an adult with a
chick in a nest in a moriche palm (Mauritia flexuoxa) in the Merecure Agroecological Park
on July 9, 2010. The palm was on an island of vegetation within a swamp of a constructed
lake. The individual adult was accompanying the chick in the nest which was a simple flat
219
structure, built with thin sticks on moriche dead leaves (Fig. 2A). The chick was completely
feather-like covered, with a general brown coloration pattern with dark brown and black
spots especially in the back. The ventral region of the belly and bottom were white and had
no tail; the beak was yellow to light brown and the legs had a greenish yellow coloration
(Fig. 2B). With this record we confirmed the reproduction of Rufescent Tiger-Heron in
Colombia and in the piedmont of the upper Orinoco basin, and we give a brief description
of the nest and chick, which had not been recorded previously (Kushlan and Hancock 2005).
Whistling heron (Syrigma sibilatrix):

We watched an adult individual within a nest in a 10 meters-high guamo tree
(Pithecellobium dulce) at the Carimata rice farm on January 15 of 2012 (Fig. 3). This tree is
an introduced species in the department of Meta and has multiple uses including living fences
along field crops which was the use in this farm (Monroy and Colin 2004). The nest was
made out of thin sticks that were superimposed on the top branches of the tree and had a
simple flat structure of about 50 cm in diameter. We watched another nesting individual
carrying sticks at the Katan wetland on March 8 of 2011. Since the Whistling Heron did not
have any reproductive records in Colombia (Hilty and Brown 2001, Kushlan and Hancock
2005), our records are the first reports confirming the reproduction of the species in the Meta
Piedmont and in the Orinoco region during the dry season in the region to 252 km from
Casanare. Though recently Ruiz-Guerra et al. (2014) communicate their reproduction in the
municipality of Paz de Ariporo, department of Casanare, in the months of July and
September that correspond to the rainy season for the Orinoco basin region.
Black-Crowned Night-Heron (Nycticorax nycticorax):

This heron species is widely distributed in temperate and tropical areas of the world
from North and South America, Europe, Africa and Asia to the East Indies (Kushlan and
Hancock 2005). The subspecies N. nycticorax hoactli is found in Colombia (Morales 2000,
Restall et al. 2007). This heron has a nocturnal habit, remaining perched on gallery forests
and swamps vegetation during the day, while foraging and visiting other wetlands at night
(Restall et al. 2007). In the Colombian Orinoco has been registered in the departments of
Meta, Casanare and Arauca (Hilty and Brown 2001, McNish 2007, Antelo 2013, Ruiz-
Guerra et al. 2014, J. Murillo-Pacheco unpubl. data.) living mainly in flooded wooded
savannas, gallery forest edges, lakes, lagoons and estuaries (McNish 2007). However, in the
220
Piedmont of Meta is uncommon to found colonies probably due to their crepuscular

behavior.
We recorded a single colony of Black-Crowned Night-Heron in the Caracoli wetland,
during the months of June and July composed of about 60 individuals, of which 15 were
juveniles. The individuals were occupying mostly tree tops of Cambulo tree (Erythrina fusca
Lour) from which the juveniles remained perched and adults left the wetland during sunset
(Fig. 4).
Therefore, the information provided by these observations contributes to the
knowledge of the breeding season and habitat of the three species. It is recommended to
undertake monitoring of waterbird colonies and nesting areas of herons in the region,
reproductive and developmental stages of the species systematically by climatic seasons of
low (Dry season) and high waters (Rainy season), as well as during the migratory seasons in
order to know their growth. Currently the three species reported in this manuscript are listed
as globally Least Concern (LC species) in the IUCN Red List (BirdLife International 2016),
however we suggest to study the local vulnerability of these species in the Orinoco reviewing
their threat status, especially for the Rufescent Tiger-Heron that could be being affected by
the rapid loss of habitat (Morales 2000).
ACKNOWLEDGMENTS. We give thanks to the Corporation Llanera de Ornitología y de

la Naturaleza - KOTSALA for its support in the field, especially to Santiago Perez. We also
appreciate the help of Francisco Castro for the identification of plants and Luis Gonzalo
Morales for the heron’s information. We would like to acknowledge COLCIENCIAS
(Convocation 512/2010) and the Fundación Carolina-Colfuturo for the doctoral financial
support to J.I.M.P. Thanks to Liliana Ibañez for her English review. Nonetheless, we are also
grateful to all the anonymous reviewers.
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(Colombia) y sitios prioritarios para la conservación. Biota Colombiana 15(Supl. 1):
137-160.
222
Figures
FIG 1. Map of the location of wetlands with registration reproductive activity of Rufescent
Tiger-Heron, Whistling Heron and Black-Crowned Night-Heron in Meta Piedmont in the
Colombia Orinoco region.
223
FIG. 2. Adult with chick (A) and chick (B) of Rufescent Tiger-Heron in the nest on the
leaves of a Moriche palm (Villavicencio - Colombia).
FIG. 3. Nest of Whistling Heron made out of thin sticks on the top branches of the guamo
tree (Pithecellobium dulce) at the Carimata rice farm in Villavicencio, Colombia.
224
FIG. 4. Adult and juvenil of Black-Crowned Night-Heron in the wetland Caracoli in

Villavicencio, Colombia.
225
Appendix 1. Natural and created lentic wetlands with heron species recorded in the Meta
Piedmont in the Colombian Orinoco region
Code Name wetland Origin Latitude Longitude
SW1 Humedal Aguas Claras Natural 4.1205 -73.6197
SW2 Humedal Catatumbo Natural 4.1345 -73.6174
SW3 Humedal Coroncoro Natural 4.145 -73.6022
SW4 Humedal Kirpas-Cuerera Natural 4.1224 -73.6014
SW5 Humedal Zuria Natural 4.0587 -73.6202
SW6 Pantano Hotel Marsella Natural 4.0528 -73.4978
SW7 Humedal Caracoli Natural 4.0875 -73.6309
HC1 Garcero La Silvia Natural 4.0946 -73.2699
HC2 Garcero Las Mercedes Natural 4.0549 -73.7121
HC3 Garcero Matayuca Natural 3.9857 -73.0911
HC4 Garcero Santa Ana Natural 4.0977 -73.568
RF1 Hacienda arrocera Carimata Created 4.0784 -73.134
RF2 Hacienda arrocera La Silvia Created 4.0856 -73.2702
RF3 Hacienda arrocera Providencia Created 4.0676 -73.1672
SNL1 Lago Palicare Created 4.0643 -73.6171
SNL2 Lago Barquitos Created 4.0974 -73.5858
SNL3 Katan Created 4.1939 -73.5805
SNL4 Parque Merecure Created 4.0774 -73.2211
SNL5 Represa la libertad Created 4.0794 -73.4614
SNL6 Lago Ocarros Created 4.1859 -73.6089
CL1 Lago condominio Balmoral Created 4.098 -73.611
CL2 Lago condominio Baru Created 4.1038 -73.5727
CL3 Finca El Lago Created 4.119 -73.5812
CL4 Lago Hotel hacienda San José Created 4.1717 -73.6022
CL5 Lago condominio Horizonte Created 4.078 -73.3103
CL6 La Tonga Created 4.0984 -73.6312
CL7 Lago Santa Lucia Created 4.057 -73.4822
CL8 Lago Hotel Laguna viva Created 4.0873 -73.502
226
Code Name wetland Origin Latitude Longitude

CL9 Lago Hotel Los Gavanes Created 4.1175 -73.2718
FF1 Piscícola Acuallanos Created 4.2775 -73.5522
FF2 Piscícola Agualinda Created 4.2721 -73.4946
FF3 Piscícola Esperanza Created 4.2361 -73.4955
FF4 Piscícola Langostinos Created 4.2685 -73.5485
FF5 Piscícola Las Brisas Created 4.0598 -73.698
FF6 Piscícola Manantial Created 4.2593 -73.5118
FF7 Piscícola Margaritas Created 4.0728 -73.6973
FF8 Piscícola Sanmarcanda Created 4.2621 -73.502
FF9 Piscícola Unillanos Created 4.0731 -73.5818
227
Appendix 2. List of heron species reported in the natural and created lentic wetland of the
Meta Piedmont in the Colombian Orinoco region
Heron species Natural wetlands Created wetlands
Ardea alba HC1, HC2, HC3, HC4, CL1, CL2, CL3, CL4, CL5,
SW1, SW2, SW3, SW4, CL6, CL7, CL8, CL9, FF1, FF2,
SW5, SW6, SW7 FF3, FF4, FF5, FF6, FF7, FF8,
FF9, RF1, RF2, RF3, SNL1,
SNL2, SNL3, SNL4, SNL5,
SNL6
Ardea cocoi HC1, HC3 CL5, CL6, FF1, FF3, FF9, RF1,
RF2, RF3, SNL1, SNL3, SNL4,
SNL5
Bubulcus ibis HC1, HC2, HC3, HC4, CL1, CL2, CL3, CL4, CL5,
SW5, SW6, SW7 FF3, FF4, FF5, FF6, FF7, FF9,
RF1, RF2, RF3, SNL1, SNL2,
SNL3, SNL4, SNL5, SNL6
Butorides virescens SNL4
Butorides striata HC1, HC2, HC3, HC4, CL1, CL2, CL3, CL4, CL5,
SW5, SW6 FF3, FF4, FF5, FF6, FF7, FF8,
FF9, RF1, RF2, RF3, SNL1,
SNL6
Cochlearius cochlearius FF9
Egretta caerulea HC1, HC2, HC3, HC4, CL1, CL2, CL3, CL4, CL5,
SW1, SW3, SW4, SW5 CL6, CL8, CL9, FF1, FF3, FF4,
FF5, FF6, FF7, FF8, FF9, RF1,
SNL4, SNL5, SNL6
228
Heron species Natural wetlands Created wetlands

Egretta thula HC1, HC2, HC3, HC4, CL1, CL2, CL3, CL4, CL5,
SW1, SW2, SW3, SW4, CL6, CL8, FF1, FF2, FF3, FF4,
SW5, SW6 FF5, FF6, FF7, FF8, FF9, RF1,
SNL4, SNL5, SNL6
Nycticorax nycticorax HC1, HC2, HC4, SW3, FF7, FF9, HC1, HC2, HC4,
SW5, SW6, SW7 SNL4, SW3, SW5, SW6
Pilherodius pileatus HC4, SW1, SW2, SW3, CL1, CL5, CL9, FF1, FF2, FF3,
SW4, SW5 FF4, FF8, FF9, RF1, RF2, RF3,
SNL5
Syrigma sibilatrix HC1, HC2, HC4, SW1, CL1, CL2, CL3, CL4, CL5,
SW3, SW4, SW5, SW6 CL6, CL8, CL9, FF1, FF3, FF4,
FF5, FF6, FF7, FF9, RF1, RF2,
RF3, SNL1, SNL2, SNL3,
SNL4, SNL5, SNL6
Tigrisoma fasciatum HC1, SW4, SW6 CL5, SNL3, SNL4
Tigrisoma lineatum HC1, HC3, SW3, SW5, FF1, FF5, FF6, HC1, HC3, RF1,
SW6 RF2, RF3, SNL3, SW3, SW5,
SW6
229
230
CAPÍTULO 7
Este capítulo reproduce íntegramente el artículo enviado:
Murillo-Pacheco, J. I., W. F. Bonilla-Rojas, G. López-Iborra, and T.
McNish. 2016. Actividad reproductiva de la garcita azul (Egretta
caerulea) en humedales del Piedemonte Andino de Colombia. Ornitología
Colombiana In revision.
Egretta caerulea
Garcero Matayuca, Villavicencio
ACTIVIDAD REPRODUCTIVA DE LA GARCITA AZUL (Egretta caerulea) EN
HUMEDALES DEL PIEDEMONTE ANDINO DE COLOMBIA
JOHANNA MURILLO–PACHECO1,2* WILIAN F. BONILLA–ROJAS2,3; GERMÁN

LÓPEZ–IBORRA4 AND THOMAS MCNISH3†
1
Universidad de Alicante, Centro Iberoamericano de la Biodiversidad (CIBIO), Campus
San Vicente del Raspeig s/n, Apdo. 99, E-03080, Alicante, España.
2
Grupo de investigación Biorinoquia, Facultad Ciencias Básicas y Ecología, Universidad
de los Llanos, Campus Barcelona Km 12 vía Puerto López, Villavicencio, Colombia.
3
Corporación Llanera de Ornitología y de la Naturaleza – KOTSALA. Villavicencio, Meta,
Colombia.
4
Departamento de Ecología, Instituto de investigación IMEM Ramon Margalef -
* Autor correspondencia: johannamurillo@gmail.com
RESUMEN.– Se presentan los primeros registros documentados de la actividad

reproductiva de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en humedales lenticos en el departamento
del Meta y se confirma su reproducción en el interior de Colombia.. Se reportan los eventos
reproductivos registrados durante los años 2010 y 2011, en la zona de Piedemonte de la
Cordillera Oriental, en la región de la Orinoquia Colombiana. Se proponen siete categorías
de desarrollo de la especie desde huevo hasta adulto anidando, se documenta el número de
registros y los meses. La principal época reproductiva de la garcita en esta región se extiende
de Abril a Agosto, en este tiempo la especie anida, incuba y cría sus polluelos. Se sugiere
emprender acciones de conservación de los garceros por ser sitios importantes para la
congregación y reproducción de aves acuáticas en especial de estas y otras garzas, las cuales
son especies emblemáticas en la región.
Palabras clave. anidación, Ardeidae, Colombia, garceros, Llanos Orientales, Villavicencio.
232
Capítulo 7: actividad reproductiva de la garcita azul
ABSTRACT.– In this study we presented the first documented records of the reproductive
activity of the Little blue heron (Egretta caerulea) in lentic wetlands in the department of
Meta and confirmed its reproduction in inland of Colombia. Reproductive events of this
species were confirmed during the years 2010 and 2011, in the piedmont of the Eastern
Cordillera in the Colombian Orinoco region. Seven categories of development from egg to
adult nesting are proposed. In the study area the main breeding season extends during the
months of April to August, where the species nests, incubate and breed their chicks. Finally,
it is suggested that actions for the conservation of the heronries need to be addressed since
they are important sites for the congregation and breeding of waterfowl birds especially
herons which are emblematic species for the region.
key words. Ardeidae, Colombia, heronry, Llanos Orientales, nesting, Villavicencio.
INTRODUCCIÓN
El conocimiento de la reproducción de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en humedales de
agua dulce es limitado (Ayarzaguena et al. 1981, Olmos & Silva e Silva 2002, Gianuca et
al. 2008, Gianuca et al. 2011, Antelo 2013), al igual que los reportes al interior del continente
americano. Los registros reproductivos disponibles se encuentran relacionados
principalmente a manglares (Maxwell & Kale 1977, Olmos & Silva e Silva 2002, Kushlan
& Hancock 2005, Gianuca et al. 2008, Gianuca et al. 2012), especialmente en Norteamerica
con la mayoría de estudios en la Florida (Maxwell & Kale 1977, Rodgers 1980a, b, Rodgers
1982, Rodgers 1987, Kushlan & Hancock 2005), siendo escasa la información en otras
latitudes.
Son pocos los registros a pesar que la distribución de esta garcita se extiende desde
el Oriente de Estados Unidos hasta el Norte de Argentina. En Suramérica se encuentra
especialmente en la costa en sistemas estuarinos, se considera como una especie vagabunda
en Uruguay y Brazil, se ha reportado en otros continentes en países como Sudáfrica,
Groenlandia, Portugal, San Pedro y Miquelón (BirdLife 2014). En Colombia se conoce hasta
los 2,600 msnm y es considerada común, pero dispersa en aguas dulces y salobres (Hilty &
Brown 2001). Cuenta con poblaciones residentes nativas (BirdLife 2014) y se denomina
como una especie Invernante, aunque con poblaciones reproductivas permanentes. Se
cataloga como una especie congregatoria (Devenish & Franco 2007) y migratoria (McNish
2007, Fierro 2009, Ruiz-Guerra 2012), con movimientos latitudinales, altitudinales,
Manuscrito en revision
233
transfronterizos y locales (Fierro 2009, Ruiz-Guerra 2012). Internacionalmente, se

encuentra en la categoría de amenaza de Preocupación menor (LC) según la UICN, y no ha
sido incluida como Vulnerable debido a su amplia distribución y población, aunque se
considera que su población está en declive y posee datos insuficientes (BirdLife 2014).
En la región de la Orinoquia de Colombia, la Garcita Azul hace parte del grupo
conocido como “garzas”, el cual es ampliamente reconocido por los pobladores locales y
turistas. Son aves emblemáticas y se enuncian ampliamente en la cultura local (e.g.,
canciones, poemas, esculturas). Adicionalmente, esta región se caracteriza por la presencia
de lugares de congregación de aves acuáticas, especialmente garzas, ibis, cormoranes y otras
aves, conocidos como “garceros”, en los que descansan y anidan diferentes especies de
garzas incluida la Garcita Azul (Antelo 2013). Los garceros y la reproducción de las garzas
en la Orinoquia han sido pobremente estudiados con solo algunas publicaciones y limitada
información asociada a pocas especies, en Venezuela (Ayarzaguena et al. 1981, Ramo et al.
1983, Ramo & Busto 1984, Ramo & Busto 1988) y en Colombia (Antelo 2013, Ruiz-Guerra
et al. 2014).
Con este documento se presentan los primeros registros confirmados de actividad
reproductiva de la Garcita Azul para humedales de agua dulce en el interior del departamento
del Meta en Colombia. Estos nuevos registros también contribuyen con la descripción de los
diferentes estados reproductivos de la especie, documentados durante las observaciones en
los diferentes humedales del Piedemonte de la Cordillera Oriental de los Andes tanto
naturales como artificiales. Se presentan fotografías y datos adicionales de fechas y número
de individuos registrados. Así mismo, se resalta la importancia de los sitios de congregación
y reproducción de la especie, por ello sugerimos promover acciones de conservación en los
garceros, dada su importancia como hábitat estratégico especialmente para las aves acuáticas
y para la Garcita Azul y se hace necesario ampliar los estudios espacio - temporales de la
especie y la búsqueda de nuevos sitios de congregación y reproducción.
MATERIALES Y MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO.-
Este estudio se realizó en el Piedemonte del departamento del Meta en Colombia, zona
localizada en las estribaciones de la Cordillera Oriental de los Andes en la región
biogeográfica de la Orinoquia (Molano 1998). Corresponde al Zonobioma húmedo tropical
(ZHT) y al ecosistema denominado Piedemonte del Meta (Romero-Ruiz et al. 2004) Este
234
ecosistema se caracteriza por estar distribuido a una altitud entre los 150 a 1100 msnm
(Hernández & Sánchez 1992, Romero-Ruiz et al. 2004), el clima es muy húmedo tropical
cálido, con una temperatura media anual de 25 °C y una temperatura mínima de 19 °C; la
precipitación anual se encuentra entre los 1500 y 3500 mm con un patrón monomodal, con
una época seca marcada en los meses de Noviembre a Marzo y una época de lluvias de Abril
a Julio. El brillo solar promedio es de 150 h. m., la humedad relativa promedio es de 80%
mm y una evaporación promedio de 108 mm (Rangel-Ch & Aguilar-P 1995). El tipo de
vegetación dominante original es el bosque de Piedemonte, formado en la zona de transición
de la selva y las sabanas de las zonas bajas en los Andes Orientales (Rangel-Ch 1998).
Se visitaron 29 humedales en el Piedemonte y se realizó un mayor esfuerzo en 4
garceros. Se incluyeron 3 cultivos de arroz de riego, 4 pantanos, 4 humedales artificiales
mixtos, 7 piscícolas y 7 lagos construidos (Tabla 1). Las localidades estudiadas se
distribuyen en la zona del Piedemonte alto y medio en los municipios de Villavicencio,
Puerto López, Restrepo y Cumaral, en un rango altitudinal entre los 195 a 491 msnm (Fig. 1
y Tabla 1). Se identificaron las principales especies vegetales dominantes en cada garcero,
el área y las amenazas por diferentes usos del suelo (Tabla 2).
OBTENCIÓN DE DATOS.-
Durante los años 2010 y 2011 se realizaron visitas mensuales o bimensuales a los cuatro
garceros de estudio, así como visitas esporádicas en los otros humedales. En cada una de las
visitas se llevaron a cabo censos en transectos previamente establecidos en cada localidad,
con recorridos durante periodos de tiempo de 45 minutos a una hora. El horario de las
observaciones fue de 6:00-10:00 am y de 16:00-18:30 pm. El intervalo de distancias de
observación fue hasta 100 m y se emplearon binoculares 10x42.
Se registraron los eventos de actividad reproductiva de la especie reportados a través
de observaciones directas y confirmadas con la presencia del adulto, en lo posible fueron
fotografiados y cada evento (Nido, pollo o adulto) fue registrado independientemente
conforme a las categorías de estado de desarrollo propuestas en este documento y descritas
con base en las observaciones realizadas a los individuos registrados y a la consulta en libros
y guías temáticas (Olivares 1973, Rodgers 1980a, b, Sibley 2000, Hilty & Brown 2001, Pyle
& Howell 2004, Kushlan & Hancock 2005, Pyle 2008, Dunn & Aldenfer 2011).
Para evaluar la asociación entre los meses del año y los estados de desarrollo
registrados en cada uno de ellos, se realizó una tabla de contingencia con el estadístico Chi
cuadrado de Pearson. Posteriormente se calculó un análisis de correspondencia con la salida
235
de un biplot que incluyo los meses, los estados de desarrollo y los tipos de humedal
(Arrocera, Garcero, Lago artificial mixto, Lago construido, Pantano y Piscícola) en los que
fueron registrados los individuos de la Garcita Azul. Para estos análisis se utilizó el software
Infostat (Di Rienzo et al. 2015).
RESULTADOS
Se reportan observaciones de la Garcita Azul en 29 humedales lenticos en la zona de
Piedemonte del departamento del Meta (Tabla 1, Fig. 1). Se obtuvo un total de 1428
registros de la especie durante dos años de observaciones (2010 y 2011). De esta manera, se
confirma su reproducción en el interior del continente por medio de nidos activos, huevos e
individuos anidando (Anexo 1, Figs. 2-10). De acuerdo, a las observaciones y a la consulta
se presenta la descripción de siete categorías de desarrollo de la especie, la cuales inician
desde la etapa de huevo hasta los individuos adultos que se encontraban anidando. A
continuación, se presenta la descripción y registros de cada estado:
ESTADO 0: HUEVO.-
Se encontraron huevos de coloración azul pálido con manchas tenues irregulares café claro
(Fig. 2). Se registró un total de 18 huevos, en posturas por nido de dos y tres huevos. Estos
huevos fueron observados exclusivamente en los Garceros: La Silvia, Matayuca y Santa Ana
en los meses de Abril, Mayo, Julio y Agosto (Anexo 1). Todos los nidos estaban construidos
con palos delgados, con poca estructura y su ubicación se encontró en arboles de máximo
cinco metros de altura y en una posición superior a un metro desde el suelo. Los nidos se
encontraron especialmente en las plantas Eugenia florida (Arrayan), Ouratea polyantha
(Miquimaus), Casearia arborea (Vara blanca), Miconia trinervia (Tuno) e Inga alba
(Guamo) características de los garceros (Tabla 2).
ESTADO 1: POLLUELO HASTA 15 DÍAS.-

Son polluelos de máximo dos semanas, pequeños y con presencia de plumones o plumas
muy delgadas como pelo en más del 50% del cuerpo, con zonas desnudas y piel gris-rosado.
Pico amarillo con ápice gris o rosado, iris gris claro y sobresale el gran tamaño de los ojos.
Coloración general blanco grisáceo a gris marrón, con una cresta evidente y con posibilidad
de partes bajas leonadas como reporta Kushlan y Hancock (2005) (Fig. 3). En este estado se
presenta cuidado parental, incubación y alimentación de los polluelos como reportó Rodgers
(1980b). Permanecen en el nido y tienen poca movilidad. En total se registraron 22 polluelos
236
en este estado de desarrollo, en los garceros La Silvia y Santa Ana durante los meses de
Mayo a Agosto (Anexo 1).
ESTADO 2: POLLUELO DE 16 A 30 DÍAS.-

Son polluelos de tres a cinco semanas de desarrollo. La coloración del plumaje es
completamente blanca, patas amarillo grisáceo, pico gris con algunas manchas amarillas en
zona apical y base (Fig. 4). Los polluelos permanecen en el nido, aunque algunos pueden
moverse con facilidad dentro del mismo árbol en el que se encuentra el nido. Carecen o
tienen pocos plumones, desarrollan plumas filamentosas y poseen el primer plumaje
prebásico o prejuvenil (PB1) como lo define Pyle (2008). Se observó que son alimentados
por los adultos, pero no son incubados, confirmando lo expuesto por Rodgers (1980a). Se
observaron 40 individuos en los Garceros: La Silvia, Matayuca y Santa Ana durante los
meses de Mayo a Agosto (Anexo 1).
ESTADO 3: JUVENIL.-
Los individuos de esta categoría corresponden a descripciones anteriores (Olivares 1973,
Sibley 2000, Hilty & Brown 2001, Dunn & Aldenfer 2011), con plumaje completamente
blanco y continuo, aunque puede tener el ápice de las rémiges azules, pero es poco evidente.
Corresponde al primer plumaje básico juvenil (B1) con sexos similares (Pyle 2008) y con
mayor tamaño del cuerpo, superando más de dos veces el Estado 2 (polluelo de 3 a 5
semanas) (Fig. 5). Tienen las lores verdosas o grisáceas, pico bicolor con base gris y punta
oscura, iris crema (Pyle 2008, Dunn & Aldenfer 2011), patas amarillo verdoso o gris verdoso
que le permite diferenciarse de otras especies con plumaje blanco (Olivares 1973, Kushlan
& Hancock 2005). Utilizan arboles del garcero para descanso y ya pueden volar distancias
considerables en busca de su alimento. Se registraron 96 individuos en este estado en los
cuatro garceros y diez localidades más, durante el ciclo anual con excepción de los meses de
Febrero y Marzo (Anexo 1) que corresponde a dos de los meses de la temporada seca.
ESTADO 4: INMADURO.-
Plumaje en su mayoría blanco con algunas plumas azules, especialmente evidente en alas y
dorso, patas gris verdoso, coloración del pico similar al Estado 3 pero un poco más oscuro y
con lores gris (Fig. 6). Se encuentra en el primer ciclo e incluye la transición entre el plumaje
juvenil (B1) y el plumaje formativo (F1) de acuerdo a Pyle (2008). Se registraron 79
individuos inmaduros de Mayo a Septiembre en 11 humedales, incluidos los garceros La
237
Silvia, Las Mercedes y Santa Ana (Anexo 1). La mayoría de individuos se observaron
solitarios y forrajeando en los cuerpos de agua, especialmente en las orillas de los humedales.
ESTADO 5: ADULTO EN PLUMAJE NO REPRODUCTIVO.-

Individuos con plumaje principalmente azul pizarra, con cabeza y cuello manchados de
castaño violáceo o marrón, con iris amarillo y pico azul en la base y negro en la punta como
los describió Olivares (1973), su plumaje es brillante y no se observa fácilmente blanco (Fig.
7). Corresponden de acuerdo a Pyle (2008) al primer plumaje básico definitivo (DB), sin
embargo, también podrían encontrarse individuos de segundo ciclo (B2) o más con plumajes
básicos, el cual se caracteriza por ser un poco más opaco, las partes bajas negruzcas y podría
mostrar algunas plumas blancas en barbilla, garganta, partes bajas y coberturas internas. Se
registraron 878 individuos adultos de la especie en los cuatro garceros y en 21 humedales
más, las observaciones se hicieron durante todo el año (Anexo 1).
ESTADO 6: ADULTO PLUMAJE REPRODUCTIVO O ALTERNO Y ANIDANDO-

Se diferencia fácilmente del estado anterior, por presentar coloración muy brillante, con
plumas más llamativas y ornamentadas, y sin blanco. Cabeza y cuello, con una cresta en
forma de penacho de plumas largas y lanceoladas de rojo purpureo o marrón como lo
describe Kushlan y Hancock (2005). Patas grises a negras y base del pico azuloso (Fig. 8).
Basado en Pyle (2008) corresponde al plumaje alterno (A), conocido como reproductor,
verano o nupcial. Con este mismo plumaje los adultos permanecen en los nidos y realizan
actividades de incubación, cuidado a la cría y adecuación el nido. En total se observaron 16
individuos con plumaje reproductivo de Abril a Noviembre en los cuatro garceros, en la
hacienda arrocera Providencia y en el Humedal Kirpas-Cuerera. Adicionalmente, se
registraron 99 individuos con plumaje alterno posados sobre los nidos en los garceros La
Silvia, Matayuca y Santa Ana realizando cuidado parental de los huevos y las crías (Fig. 9).
Se evidencia mayor actividad reproductiva de la especie de Abril a Julio (Fig. 10; Anexo 1),
meses correspondientes a la temporada de lluvias en la región).
De acuerdo a la relación de registros de los diferentes estados de desarrollo en los
meses del año (Fig. 10), se encontró que el 74% de los individuos corresponden al Estado 5,
los restantes tuvieron menos del 8% y los Estado 1 y 2 fueron los más escasos con solo el
1% cada uno. Así mismo, se observó que el pico reproductivo de la Garzita Azul esta entra
los meses de Abril a Agosto, temporada en la que se encontraron todos los estados,
especialmente las primeras etapas de desarrollo huevos (E_0), E_1 y E_2) y hay un evidente
238
incremento de adultos anidando (E_6). Al evaluar estas frecuencias se encontró una fuerte
relación entre los meses y los estados de desarrollo de los individuos registrados (χ²=633.32,
gl=66, p<0.0001). Mientras que, al estudiar la asociación entre los meses y los estados de
desarrollo con los tipos de humedales, el análisis de correspondencia explico con el Eje 1
solo un 8% y con el Eje 2 un 7% adicional, siendo muy baja su explicación (Fig. 11). Sin
embargo, los dos ejes sugieren una separación entre los Garceros y los demás tipos de
humedales. En los Garceros se evidenciaron eventos de reproducción efectiva de la Garcita
Azul, con la presencia exclusiva de los estados de huevo (E_0), polluelo hasta 15 días (E_1),
polluelo de 16 a 30 días (E_2) y Adulto anidando (Estado 6) asociado al periodo entre Abril
a Julio. Mientras que en los humedales restantes, se observaron individuos pocas
asociaciones fuertes dentro de las destacadas se encuentra individuos Juveniles (Estado 3)
especialmente en septiembre en los Pantanos (Fig.11). Los garceros visitados se caracterizan
en general por estar inmersos en una matriz de paisaje cuyo principal uso es la ganadería,
poseen fuertes presiones antrópicas sobre la vegetación asociada y son humedales arbolados
pequeños (Ver Tabla 2) con la presencia de otras especies de garzas y congregatorias
anidando.
DISCUSIÓN
Estos registros representan los primeros eventos reproductivos de la Garcita Azul en el
departamento del Meta y la descripción de los estadios reproductivos, en especial en zonas
continentales de Sur América donde se considera a esta especie como vagabunda en zonas
interiores (Olmos & Silva e Silva 2002). La escasez de publicaciones referentes es una
limitación para formular hipótesis sobre su reproducción en estas zonas, en los Llanos de
Colombia esta es una especie de garza relativamente común, al igual que la Garcita
patiamarilla Egretta thula, la Garza real Ardea. alba, y la Garza ganadera Bubulcus ibis, se
congrega y es considerada como una especie invernante con poblaciones reproductivas
(Ruiz-Guerra et al. 2014), la cual probablemente podría estarse reproduciendo comúnmente
en esta región.
La especie cuenta con recientes reportes reproductivos al Oriente de Colombia en el
departamento de Casanare en los municipios de Orocue y Tauramena (Antelo 2013, Ruiz-
Guerra et al. 2014) y para los llanos de Venezuela se tienen registros antiguos poco
conocidos y difundidos (Ayarzaguena et al. 1981). También se encuentran registros en
Brazil, principalmente en estuarios y manglares (Olmos & Silva e Silva 2002, Gianuca et al.
239
2008, Gianuca et al. 2012) y se ha observado que la especie en etapa reproductiva se alimenta
en zonas de agua dulce (Rodgers 1982).
Se han sugerido tres razones por las que la Garcita Azul podría estar expandiendo su
distribución y área de reproducción en América del Sur, la primera se refiere a la posible
respuesta al calentamiento climático, la segunda a la degradación de los estuarios en el
Atlántico suroccidental (Gianuca et al. 2008, Gianuca et al. 2011, Gianuca et al. 2012) y la
tercera a la oferta de hábitat. Sin embargo, en este estudio se considera que la principal razón
por la que podrían estar incursionando en zonas continentales de América del Sur y
específicamente en el interior de Colombia, podría deberse además de la amplia
disponibilidad de hábitat, a la alta disponibilidad de alimento y oferta de zonas de anidación.
Los humedales interiores son fuentes de alimento, que ofrecen gran variedad de peces para
los adultos, así como una amplia diversidad de insectos, otros invertebrados y pequeños
vertebrados para las garzas juveniles.
Particularmente, en la Orinoquia Colombiana y en la zona de estudio, podría deberse
a la gran oferta de ecosistemas acuáticos tanto naturales como artificiales, al tener cerca 55%
de los humedales del país (IDEAM 2010). Es reconocido que la región y sus humedales, son
hábitats estratégicos para aves, especialmente acuáticas, siendo este el grupo de aves
congregatorias las de mayor número de registros (Murillo-Pacheco & Bonilla-Rojas 2007,
Murillo-Pacheco 2008, Umaña-Villaveces et al. 2009), las cuales se relacionan con la
estacionalidad de la dinámica de lluvias, y por tanto con la variación en los humedales y en
la disponibilidad de alimento (J. Murillo & W. Bonilla Com pers.). Aunque, la confirmación
de la actividad reproductiva de la Garcita Azul en la región fue registrada exclusivamente
en los cuatro garceros estudiados, se considera que los humedales restantes (naturales y
artificiales) son importantes para su desarrollo, especialmente para la obtención de alimento.
Es conocido que la especie utiliza una gran variedad de humedales incluidos cultivos de
arroz y pozos acuícolas (Morales 2000, Kushlan & Hancock 2005), que son validados con
nuestras observaciones en tres haciendas arroceras y siete piscícolas activas.
En cuanto al ciclo reproductivo de la Garcita Azul, los resultados coinciden con los
publicados por Maxwell y Kale (1977), quienes reportan nidadas completas en la segunda y
tercera semana de abril; sin embargo, en este estudio se observaron además de Abril, en
Mayo, Julio y Agosto, con nidadas de 2 a 3 huevos. Estos valores se encontraron dentro de
los reportes, en los que es común de 2 a 5 huevos por nido (Maxwell & Kale 1977, Stiles &
Skutch 1989, Ffrench 1991), con registros en la Florida (USA) de una media de 2,91 huevos
/nidada (Rodgers 1980b) y 2.21 a 2.57 huevos /nidada en el sur del Brazil (Olmos & Silva e
240
Silva 2002). En este estudio solo se confirmaron 7 nidadas, principalmente debido a la

dificultad de registro y confirmación de la especie, puesto que los garceros se componen de
colonias mixtas con nidos de la Garcita Ganadera, y la Garza Patiamarilla, a la misma altura
y en los mismos árboles que la Garcita Azul. La dificultad de registro, se suma a que se
careció de algún método complementario como espejos, cámaras o el marcaje de nidos que
permitieran su confirmación y se recomiendan para futuras investigaciones.
Se reportan los meses de Abril a Agosto como el principal periodo reproductivo de
la Garcita Azul en el Piedemonte oriental de Colombia, coincidiendo con la temporada de
aguas altas y el mayor régimen de lluvias, con observaciones de Adultos en plumaje
reproductivo y anidando (Estado 6) de Abril a Noviembre (con excepción de Septiembre) y
polluelos (Estado 1 y Estado P2) de Mayo a Agosto (Ver Anexo 1), que corresponde a la
temporada reproductiva del hemisferio norte. Esta situación es contraria a la encontrada en
el sur de Brazil, donde se ha reportado como temporada de reproducción de septiembre a
marzo, en septiembre muestran su plumaje reproductivo, en Noviembre, Enero y Febrero
polluelos, y de Marzo a Abril el abandono de la colonia por parte de los volantones (Gianuca
et al. 2012). Así mimo, Olmos y Silva e Silva (2002) reportan en el sur de Brazil en los
manglares de Santos-Cubatão, congregaciones a finales de agosto, plumaje reproductivo a
mediados de Septiembre, los primeros nidos a inicios de Octubre, los primeros huevos a
inicios de Noviembre y nuevamente en inicios de Enero, primeros polluelos a finales de
Noviembre, los volantones a mediados de Diciembre, esto probablemente a que esta zona se
encuentra en el Hemisferio sur y esta es su temporada cálida.
Las garzas y sus hábitat son de interés, siendo necesaria acciones de manejo,
protección y monitorización tanto de las especies como de los ecosistemas (Morales 2000).
Se recomienda incluir a los garceros estudiados en iniciativas de conservación,
principalmente como ecosistemas estratégicos para aves acuáticas, al evidenciar que son
sitios de congregación y reproducción de especies tanto residentes como migratorias,
incluida la Garcita Azul. En el ámbito nacional en Colombia, podrían ser propuestos como
Áreas Importantes para las Aves (AICAS–IBAS), especialmente por el cumplimiento de la
categoría A4–congregaciones, pero se hace necesario estimar si albergan el 1% o un
porcentaje mayor de la población de una especie de ave acuática (BirdLife International y
Conservation International, 2005). Así mismo, la gestión de programas locales y regionales
como la creación de reservas naturales privadas o reservas municipales en los predios en los
que se encuentran. De manera adicional, es importante resaltar la necesidad de conocer la
dinámica de los garceros y el patrón reproductivo de esta garza y las otras especies que
241
integran estos hábitats, en diferentes años principalmente relacionado con la disponibilidad

de agua y alimento. Así mismo, se propone emprender acciones de gestión de estos hábitats
como el aislamiento, manejo de ganaderías, la regeneración natural y acciones de educación
ambiental. También se hace necesario la monitorización de posibles factores zoonoticos y la
relación con movimientos migratorios, con enfermedades como el virus del Nilo Occidental
e influenza aviar, por ser las aves reservorios y agentes diseminadores de las mismas (Delogu
et al. 2010, Reperant et al. 2011, Soler & Vera 2011).
Los humedales en la región están siendo fuertemente intervenidos especialmente los
garceros, la mayoría de ellos poseen fuertes procesos de artificialización para ser convertidos
en bebedero para ganado vacuno, potreros para la siembra de pastos introducidos y proyectos
agoindustriales (J. Murillo, datos no public.). A través de registros de este tipo se denota la
importancia de estos humedales y la necesidad de emprender acciones para la gestión tanto
de los hábitats como de las especies como la Garcita azul.
AGRADECIMIENTOS
A través de este manuscrito ofrecemos nuestros más sinceros agradecimientos a Thomas
McNish, amante de las aves y gran ser humano que partió, pero contribuyó invaluablemente
al conocimiento de las aves de la Orinoquia y aportó en este trabajo, con el cual rendimos
tributo. Se agradece a la Corporación Llanera de Ornitología y de la Naturaleza–KOTSALA
y a sus integrantes por el apoyo en campo. Así como a los fondos de becas para J.I.M.P,
doctorado en el exterior COLCIENCIAS (Convocatoria 512 de 2010), a la Fundación
Carolina-Colfuturo (Doctorado 2008) y Ecopetrol, al Fondo Humedales para el Futuro
(FHF) de la Convención RAMSAR sobre los Humedales proyecto WFF/09/CO/5 y al Idea
Wild. Se agradece a los propietarios de los garceros (Isidro Cruz y Aniceto Torres) por
permitir el acceso. Ofrecemos un especial agradecimiento a Luis Gonzalo Morales por todas
sus contribuciones, discusión y soporte científico sobre garzas. A Micha Pazner en la
Universidad Western Ontario por su apoyo y enseñanza durante la escritura de este
documento. Por último, agradecemos a los revisores anónimos del documento y al editor.
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246
Tablas
Tabla 1. Localidades con registros reproductivos de la Garcita Azul Egretta caerulea en
humedales interiores y lenticos en el departamento del Meta (Colombia).
Tipo Altitud
No. Localidad Municipio Latitud Longitud
humedal (msnm)
1 Garcero La Silvia A G 4°11'37.95" 73°34´49.85" 233
2 Garcero Las Mercedes A G 4°3'17.79" 73°42'43.45" 485
3 Garcero Matayuca B G 3°59'8.34" 73°5'28.0782" 195
4 Garcero Santa Ana A G 4°5'51.60" 73°34'4.61" 373
5 Hda arrocera Carimata B A 4°4'2.58" 73°8´12.84" 197
6 Hda arrocera La Silvia A A 4°4'3.30" 73°10´1.92" 235
7 Hda arrocera Providencia B A 4°4'3.29" 73°10'1.91" 206
8 Humedal Aguas Claras A S 4°7'13.76" 73°37'10.79" 410
9 Humedal Coroncoro A S 4°8'42.02" 73°36'7.91" 405
10 Humedal Kirpas-Cuerera A S 4°7'20.61" 73°36'5.06" 387
11 Humedal Palicare A LAM 4°3'51.41" 73°37'1.55" 412
12 Humedal Zuria A S 4°3'31.20" 73°37'12.81" 408
13 Bioparque Los Ocarros A LAM 4°5'54.27" 73°37'52.47" 406
14 Lago, Balneario Barquitos A LAM 4°5'50.52" 73°35'8.76" 380
15 Lago, Cond. Baru A LC 4°6'13.79" 73°34'21.71" 372
16 Lago, Cond. Horizonte A LC 4°4'40.81" 73°18'37.1802" 244
17 Lago, Finca El Lago A LC 4°7'8.53" 73°34'52.34" 376
18 Lago, finca Katan A LC 4°11'37.95" 73°34'49.85" 290
19 Lago, Finca La Tonga A LC 4°7'8.52" 73°34'52.47" 414
20 Lago, hotel Laguna viva A LC 4°5'14.18" 73°30'7.29" 335
21 Lago, Hotel Los Gavanes A LC 4°7'3.06" 73°16'18.54" 233
22 Lagos, Parque Merecure A LAM 4°4'38.48" 73°13'15.97" 215
23 Piscícola Acuallanos C P 4°16'39.06" 73°33´7.74" 491
24 Piscícola Esperanza C P 4°4'38.48" 73°13'15.97" 386
25 Piscícola Langostinos C P 4°16'6.53" 73°32'54.71" 464
26 Piscícola Las Brisas A P 4°3'35.25" 73°41'52.76" 468
27 Piscícola Manantial D P 4°15'33.41" 73°30'42.3" 421
28 Piscícola Margaritas A P 4°4'21.96" 73°41'50.39" 466
29 Piscícola Sanmarcanda D P 4°15'43.58" 73°30'7.31" 416
247
Municipios: A (Villavicencio), B (Puerto López), C (Restrepo), D (Cumaral). Tipo de

humedal interior: LC (Lago construido), LAM (Lago artificial mixto), P (Piscícolas), G
(Garceros), Arroceras (AR), pantanos (S).
248
Tabla 2. Características de los garceros visitados en el Piedemonte de la Orinoquia

Colombiana.
Área Tipo vegetación Especies plantas
Localidad Amenazas
(ha) principal características
Montrichardia arborescens
(Bore) Ganadería
Garcero La Silvia 3.3 Rabanal Eugenia florida (Arrayan) Pastizales
Ouratea polyantha
(Miquimaus) Cultivos de arroz
Bactris corossilla (Cubarro) Urbanización
Guadua angustifolia
Garcero Las (Guafa) Ganadería
0.44 Morichal
Mercedes Mauritia flexuosa (Moriche) Pastizales
Panicum laxum (Pasto
Guinea) Contaminación
Mabea trianae (Cailla de
venao) Ganadería
Garcero Sabanas de Casearia arborea (Vara
1.3
Matayuca piedemonte blanca) Pastizales
Mimosa trianae (Falso
yopo)
Miconia trinervia (Tuno) Ganadería
Garcero Santa
1.2 Morichal Vismia macrophylla (Lacre) Pastizales
Ana
Inga alba (Guamo)
249
Información suplementaria
Anexo 1. Registros de actividad reproductiva de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en el Piedemonte

de la Orinoquia Colombiana (localidades se encuentran en la tabla 1).
Número
Código Estado Mes / año Humedales
registros
0 Huevo (No. huevos/nido) 3, 2 Abr 2011 1
3 May 2011 3
3, 2 Jul 2011 4
3, 2 Ago 2010 - 2011 1
1 Polluelo hasta 15 días 8 May 2011 4
2 Jun 2011 1
10 Jul 2011 1
2 Ago 2011 1
2 Polluelo 16 a 30 días 2 May 2011 3, 4
4 Jun 2011 3
30 Jul 2011 1
4 Ago 2011 1
3 Juvenil 9 Ene 2011 22, 24
8 Abr 2011 4, 7, 10
2 May 2011 1
19 Jun 2010 -2011 1, 4, 7, 13, 16, 22
9 Jul 2010 -2011 1, 3, 4, 5, 6
7 Ago 2010 - 2011 1, 2, 28
14 Ago 2011 1, 22
25 Oct 2010-2011 1, 3, 5, 7, 17, 28
3 Dic 2010 5
4 Inmaduro 3 May 2010 -2011 2, 22
8 Jun 2010 1, 7, 13, 22
1, 2, 4, 5, 7, 18, 22, 26,
38 Jul 2010 -2011 27, 29
29 Ago 2010 - 2011 1,2,4, 5, 7, 13, 22, 28
1 Sep 2011 29
5 Adulto 4, 5, 7, 12, 13, 14, 15,16,
58 Ene 2011 22, 23, 25, 28
250
Número
Código Estado Mes / año Humedales
registros
5 Feb 2011 9, 11, 14
5, 7, 10, 16, 20, 21, 22,
55 Mar 2011 23, 25
1, 4, 7, 9, 10, 13, 14, 15,
59 Abr 2010 - 2011 22
80 May 2010 -2011 1, 3, 4
61 Jun 2010 -2011 1, 3, 4, 5, 7, 8, 25
1, 2, 3, 4, 6, 7,18, 21, 22,
187 Jul 2010 -2011 28
1, 2, 4, 7, 10, 18, 19, 26,
189 Ago 2010 - 2011 28
11 Sep 2010 -2011 1, 4, 7, 12, 15, 25
165 Oct 2010-2011 1, 4, 5, 6, 7, 10, 18, 28
8 Nov 2010 - 2011 5, 10, 26
1, 5, 6, 7, 10, 22, 23, 24,
180 Dic 2010 - 2011 25
6 Adulto plumaje 1 Abr 2010 4
reproductivo o alterno 3 May 2011 1, 7
4 Jun 2010 -2011 1, 3
4 Jul 2010 -2011 1, 3, 7
2 Ago 2010 1, 4
1 Oct 2010 2
1 Nov 2010 10
En nido: Adulto plumaje 12 Abr 2010 - 2011 1, 4
reproductivo o alterno 33 May 2011 3, 4
40 Jun 2010 -2011 1, 3
13 Jul 2010 -2011 1, 4
1 Ago 2011 4
251
Figuras
Figura 1. Mapa de las localidades de observación de eventos reproductivos de la Garcita

Azul (Egretta caerulea) en humedales continentales en el departamento del Meta
(Colombia).
252
Figura 2. Estado 0: huevos de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en el garcero Matayuca,

Puerto López, Meta, Colombia (Foto: 29 Mayo 2011 - WFBR).
Figura 3. Estado 1: polluelo de dos semanas de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en el

garcero La Silvia, Villavicencio, Meta, Colombia (Foto: 31 Agosto 2011 - JIMP).
253
Figura 4. Estado 2: polluelo de cuatro semanas de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en

garcero La Silvia, Villavicencio, Meta, Colombia. (Foto: 19 Junio 2010 - WFBR).
Figura 5. Estado 3: individuo juvenil de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en el garcero

Mata de yuca, Puerto López, Meta, Colombia (Foto: 29 Mayo 2011 - JIMP).
254
Figura 6. Estado 4: individuo inmaduro de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en piscícola

San Marcanda, Restrepo, Meta, Colombia (Foto: 28 Julio 2011 - JIMP).
Figura 7. Estado 5: individuo adulto en plumaje no reproductivo de la Garcita Azul (Egretta

caerulea) en el Parque agroecológico Merecure, Villavicencio, Meta, Colombia. (Foto: 18
Diciembre 2011 - JIMP).
255
Figura 8. Estado 6: individuo adulto en plumaje reproductivo o alterno de la Garcita Azul

(Egretta caerulea) en el Garcero Matayuca, Puerto López, Meta, Colombia (Foto: 29 Mayo
2011 - WFBR).
Figura 9. Estado 7: individuo adulto anidando de la Garcita Azul (Egretta caerulea) en el

garcero La Silvia, vereda Indultan, Villavicencio, Meta, Colombia (Foto: 31 Agosto 2011 -
JIMP).
256
DISCUSIÓN GENERAL
DISCUSIÓN GENERAL
Los resultados de esta tesis doctoral fortalecen la idea que los humedales lénticos son
ecosistemas estratégicos para el mantenimiento y conservación de la diversidad de aves y
plantas a escalas regional y local. Los patrones de diversidad encontrados de plantas
(capítulo 1), de aves (capítulo 2), así como la relación de la diversidad plantas-aves (capítulo
3) y los registros biológicos de interés reportados en ellos (capítulos 4 - 7), evidencian que
estos humedales presentan una alta diversidad de especies y cumplen una importante función
como hábitats vitales para la biodiversidad asociada. Aunque, la mayoría de especies
registradas tienen amplia distribución o son cosmopolitas, y pocas especies se encuentran
incluidas en categorías globales de amenaza o tienen distribución geográfica restringida; el
valor de estos humedales como ecosistemas de interés y como prioridad de conservación,
radica en que a pesar de estar inmersos dentro de una matriz del paisaje (Piedemonte del
Meta) altamente fragmentada y dominada por actividades humanas (Romero-Ruiz et al.,
2004; Madriñán et al., 2007), están resguardando un número elevado de especies típicas de
plantas de la región, de aves residentes y migratorias, y son nicho vitales para muchas
especies, convirtiéndolos en importantes ecosistemas.
El Piedemonte se considera la unidad fisiográfica con más información biológica de

la Orinoquia Colombiana, y a pesar de ello tiene amplios vacíos de información sobre
diversidad (Murillo-Pacheco, 2005; Umaña-Villaveces et al., 2009; Fernández et al.,
2010), en especial la asociada a humedales; patrón que es similar en casi todo el
Neotrópico, en el que se conocen casi que exclusivamente los grandes humedales (Naranjo,
1995). Por tanto, este estudio contribuye considerablemente al conocimiento de los
humedales interiores de agua dulce y se presenta la primera aproximación de la diversidad
de especies de plantas y aves asociadas a pequeños humedales lénticos del Piedemonte del
Meta y del Neotrópico. Información que podrá ser empleada como herramienta base para
la planificación y la toma de decisiones en gestión y conservación local y regional tanto de
los ecosistemas como de algunas especies y grupos de especies.
Partiendo del diseño de estudio realizado, en el que se han analizado diferentes

formaciones vegetales (plantas arbóreas, acuáticas y herbáceas), gremios de aves (aves
acuáticas, semi-acuáticas y terrestres) y manejos de los humedales de acuerdo a sus orígenes
1
259
Discusión general
(natural, mixto y artificial) y tipos (pantano, garcero, lago semi-natural, arrocera, piscícola
y lago construido), podemos destacar que se trata de un enfoque pionero. Este se convierte
en un estudio novedoso e integral de la biodiversidad asociada a humedales lénticos
manejados, al analizar los dos grupos taxonómicos (aves y plantas) de forma independiente
y su relación, puesto que la mayoría de estudios realizados en humedales en el Neotrópico y
en la región aportan información de manera independiente para cada taxón y con grupos
específicos como aves acuáticas (p. ej. Ruiz-Guerra et al., 2014) y plantas acuáticas (p. ej.
Fernández et al., 2015).
En este estudio, se encontró que el 81% de las especies de plantas registradas son
típicas del Piedemonte y en su mayoría son especies con amplia tolerancia a la disponibilidad
de agua, con hábitos arbóreos y arbustivos, además de plantas emergentes. Estas cifras ponen
de manifiesto que estos humedales lénticos se comportan como refugios de plantas nativas
del bosque del Piedemonte del Meta, debido a que la vegetación y parches que tienen
asociados son actualmente pequeños relictos del Bioma Zonobioma húmedo tropical
Piedemonte Meta (ZHT), el cual tiene una exclusiva y reducida distribución en esta porción
del departamento del Meta (Romero-Ruiz et al., 2004) y representan los bosques típicos de
la región, los cuales han sido ampliamente fragmentados y pérdida (Carvajal et al., 2007;
Muñoz et al., 2013).
Dentro de los resultados obtenidos en este estudio se destaca el registro del 55% (407
especies) de las especies de plantas arbóreas que se han reportado en fragmentos de bosques
del Piedemonte del Meta (Carvajal et al., 2007) y el 12% de las plantas con flores de la
unidad fisiográfica del Piedemonte en toda la cuenca del río Orinoco (Minorta y Rangel.,
2014b). En cuanto a la diversidad de plantas acuáticas, en estos humedales se encontró el
29% (99 especies) de las especies reportadas para las planicies inundables de la Orinoquia
Colombiana (Fernández et al., 2015) (ver resultados capítulo 1), comparación que se hacen
a escalas mayores debido a que se desconocen cifras estimada de especies para el
departamento del Meta y para los humedales de esta región.
Las plantas vasculares mostraron ser especialmente diversas en estos humedales, la

alta diversidad de plantas arbóreas y la variación en la composición de especies encontradas
pueden ser atribuidas a que el Piedemonte del Meta es un área estratégica desde el punto de
vista de su posición geográfica (ver en área de estudio de la introducción general) y de su
260
Discusión general
diversidad ecosistémica (Romero-Ruiz et al., 2004; Lasso et al., 2010), gracias a que esta
es una zona de convergencia de diferentes ecorregiones, entre ellas la región Andina
(bosques de montaña de la vertiente Oriental de la Cordillera Oriental), las Sabanas de los
Llanos Orientales y los bosques Amazónicos, sumado al intercambio biótico que existe entre
ellas, dando como resultado ser una de la zonas de mayor biodiversidad de la región de la
Orinoquia Colombiana (Molano, 1998; Carvajal et al., 2007; Minorta y Rangel., 2014b).
Situación que se evidencia con las especies reportadas en las que sobresalen las familias
Fabaceae, Euphorbiaceae, Arecaceae y Melastomataceae propias de estas zonas (Rangel,
1998) y varias de ellas comunes en fragmentos del bosques del Piedemonte del Meta
(Carvajal et al., 2007).
En tanto que, la alta diversidad de plantas acuáticas encontrada puede verse explicada
por la alta disponibilidad del recurso hídrico, que permiten la presencia y colonización de
plantas emergentes y flotantes en una gran variedad de ecosistemas acuáticos (Rial, 2014).
Las diferencias en composición de especies podrían responder a la variación de las
condiciones físico-químicas tanto del agua como del suelo (Fernández et al., 2015) y en estos
humedales dependerá además de su ubicación, área, de las acciones de manejo y de sus
características como la profundidad del agua, presencia de orillas y recambio de agua. Es
conocido que las condiciones estructurales de los humedales afectan la riqueza y
composición de especies de plantas especialmente de macrófitas (p. ej. en humedales de
Brasil por Rolon et al., 2008). Asimismo, otros estudios indican la importancia de la química
del agua y del sustrato, y su relación como la estacionalidad del agua para la presencia de
las especies de plantas en los humedales (p. ej. humedales arbolados en Pensylvania, por
Goslee et al., 1997).
En general, la alta diversidad de plantas en este Piedemonte podría atribuirse a las

condiciones ambientales favorables de los climas húmedos tropicales, como este que se
caracteriza por tener la más alta precipitación de todo el Oriente Colombiano (2700 a 4600
mm promedio anual, ver en Minorta y Rangel., 2014a) y por tanto asociado al alto nivel
freático superficial con una amplia disponibilidad de agua en los suelos, características que
la destaca como la unidad fisiográfica más diversa de la Orinoquia Colombiana (Rangel,
1998; Minorta y Rangel., 2014b). Las plantas estarían cumpliendo una amplia función
ecológica para el funcionamiento y equilibrio de estos ecosistemas acuáticos (Cronk y
261
Discusión general
Fennessy, 2001; Vymazal y Kröpfelová, 2008) y como nichos de otros grupos taxonómicos
como las aves.
En cuanto a la diversidad de aves encontrada durante este estudio, se registró el 66%

de las especies reportadas para el departamento del Meta (Murillo-Pacheco, 2005; Acevedo
et al., 2014). Éste se convierte en el primer estudio que evalúa la diversidad de aves asociada
a humedales lénticos de diferentes gremios ecológicos, debido a que lo habitual es el estudio
de las aves acuáticas y en especial las de hábitos estrictos. En general, pocos estudios en
humedales han incluido gremios ecológicos de aves diferentes a las aves acuáticas (p. ej.
Stapanian et al., 2004; Mistry et al., 2008), son escasos los que han diferenciado las aves
acuáticas y semi-acuáticas (Ruiz-Guerra et al., 2014; Kupekar et al., 2015), y solo algunos
han profundizado en el estudio de los gremios tróficos de aves acuáticas (Rosselli y Stiles,
2012b), pero se conoce aún menos sobre la diversidad de aves terrestres asociada a los
humedales (p. ej. aves terrestres en cultivos de arroz, Acosta et al., 2010).
El vacío de información con otros gremios de aves puede deberse a que las políticas
internacionales y nacionales incluyen a las aves acuáticas como grupo clave para la
designación de áreas de conservación (MEA, 2005; Ramsar, 2007) y para la evaluación del
estado de los ecosistemas (p. ej. Fernández et al., 2005; Amat y Green, 2010). Situación que
también se presenta en la Orinoquia Colombiana y en el Piedemonte del Meta en donde el
mayor énfasis de estudio se ha realizado sobre aves acuáticas como en Sabana inundables
(Ruiz-Guerra et al., 2014), garceros (Antelo, 2013) y específicamente trabajos previos a este
estudio desarrollados en humedales urbanos y suburbanos de Villavicencio y alrededores
(Parada y Murillo-Pacheco, 2005; Murillo-Pacheco et al., 2009; Murillo-Pacheco, 2010),
en los que se reconoce la alta diversidad de aves que albergan y la importancia de emprender
acciones de gestión en esos ecosistemas. Sumado a ello, las aves acuáticas son reconocidas
como emblemáticas en la región de la Orinoquia y representa parte de la cultura ambiental
de los ecosistemas acuáticos de esta porción del país (Murillo-Pacheco y Bonilla-Rojas,
2016).
La mayoría de humedales lénticos estudiados son ecosistemas acuáticos arbolados o

tienen coberturas vegetales asociadas con pequeños relictos del bosque del Piedemonte del
Meta (ver figura 1 en introducción general), y en ellos se encontró una amplia diversidad de
aves, en la que se destaca la riqueza de aves terrestres (196 especies), seguido por las aves
262
Discusión general
acuáticas (60 especies) y las semi-acuáticas (19 especies) (ver capítulo 2). Resultados que
inducen a dar valor a los diferentes ambientes acuáticos y terrestres de los humedales, y a la
interfaz entre ellos (Wang et al., 2008), que no solo favorecen la presencia de especies con
hábitos estrictamente acuáticos (Gopal, 2009). Asimismo, se indica un especial valor a la
vegetación asociada a los humedales y a los cuerpos de agua, como ambientes esenciales
para la subsistencia de las aves. Otros estudios en la región han sugerido que el bosque de
galería del Piedemonte del Meta es fundamental para la conservación de especies de aves,
especialmente aquellas menos tolerantes a la pérdida del bosque, así mismo se argumenta la
importancia de las cercas vivas e islas de árboles para la diversidad de aves con hábitos
arbóreos (Muñoz et al., 2013).
La diversidad regional (gamma) de aves obtenida en este estudio, muestra una fuerte
influencia de la avifauna Andina (Acevedo et al., 2014) principalmente de especies
arborícolas con hábitos alimenticios en su mayoría frugívoros (p. ej. algunas especies de las
familias Thaupidae y Cracidae), e influencia de especies de las tierras bajas de Los Llanos
Orientales (Olivares, 1982; McNish, 2007) con especies características de la región como
son las aves acuáticas grandes (p. ej. Ardeidae, Anatidae y Threskiornithidae) y aves
insectívoras (p. ej. Tyrannidae y Picidae). La composición de especies de aves encontrada,
incluye especies residentes en su mayoría de amplia distribución y cosmopolitas, asociadas
a áreas abiertas y semi-abiertas (p. ej. Tyrannus melancholicus, Columbina talpacoti y
Troglodytes aedon), y varias especies comunes de paisajes trasformados con predominio de
actividad ganadera (p. ej. Bubulcus ibis, Milvago chimachima, Crotophaga ani y
Machetornis rixosa) (ver descripciones de hábitos de las especies en Hilty y Brown, 1986).
La diversidad de aves en estos humedales, también se destaca por la presencia de

especies que realizan diferentes movimientos migratorios (ver tabla S2 de Capítulo 2), entre
ellas las especies con migración latitudinal (Amaya-Espinel, 2009) y que concretamente en
este estudio se registraron el 20% (44 especies) de las aves reportadas como migratorias
latitudinales para Colombia (Naranjo et al., 2012). Adicionalmente, la avifauna del
Piedemonte tiene especies con movimientos migratorios locales, de tipo altitudinal y
horizontal (Fierro, 2009), común en aves principalmente terrestres de las familias
Rhamphastidae (tucanes), Psittacidae (loros y guacamayas) y Trochillidae (colibríes), que se
mueven dentro de la matriz del paisaje generalmente en busca de alimento (frutos y néctar),
y además de algunas aves acuáticas (p e.g garzas y garzones) en busca de humedales. Por lo
263
Discusión general
cual, los movimientos de estas especies van en función de la fenología de las plantas, de la
oferta de recursos y de la presencia de cuerpos de agua, moviéndose entre y dentro de los
diferentes humedales y ecosistemas del paisaje del Piedemonte.
Por lo tanto, el Piedemonte, al estar en las estribaciones de las Andes, tiene una
variación altitudinal y ambiental, que permite este tipo de movimientos y contiene especies
de los ecosistemas aledaños como las Sabanas, las Altillanuras y los bosques Andinos
(Murillo-Pacheco, 2005) que integran la comunidad ornitológica regional. Las aves
migratorias son además un grupo biológico reconocido nacionalmente y regionalmente de
interés para la implementación de estrategias de conservación local, principalmente atribuido
a la importancia de proteger sus sitios de parada y por su diversidad en esta porción del país.
En la región se han llevado a cabo iniciativas de estudio especialmente en propiedades
privadas como son las Reservas de la sociedad civil (Restrepo-Calle y Peña-Herrera, 2005;
TNC et al., 2007) y con aves playeras (Murillo-Pacheco, 2006; Johnston-González y Eusse-
González, 2009).
Vale la pena resaltar que este estudio se llevó a cabo dentro de una ventana del paisaje
de 67.921 ha (polígono en el que se distribuyen los humedales estudiados, ver área de estudio
en Introducción general) y que la cuenca del río Orinoco en Colombia abarca más de 340.000
km2 (Romero-Ruiz et al., 2004). De la misma manera, es necesario destacar que tanto los
humedales lénticos de la zona, como el área de los cuerpos de agua (media±SD: 11±18.7 ha)
y de la cobertura vegetal asociada (media±SD: 10±8.6 ha) son pequeños (ver tabla S1 en
Capítulo 2), por lo que es importante destacar el papel que ejercen los humedales pequeños
para el mantenimiento y conservación de la biodiversidad local y regional, como se ha
sugerido en múltiples estudios para aves (p. ej. Gibbs, 1993; Pasinelli et al., 2008) y para
plantas (p. ej. Flinn et al., 2008; Richardson et al., 2015). Por tanto, los valores de diversidad
de plantas (628 especies) y aves registradas (275 especies) en esta reducida área merecen ser
valoradas y tenidos en cuenta para la planificación del territorio y para la priorización de
ecosistemas vitales en la región. La singularidad de estos humedales radica en que en una
pequeña extensión del paisaje hay tanta variedad de tipos de humedales con una amplia
diversidad, que a pesar de su intervención y manejo siguen conservando características
naturales y una amplia representatividad ecológica.
264
Discusión general
Efecto del manejo de los humedales sobre la diversidad

Los resultados de esta investigación muestran evidencias suficientes del efecto del
manejo de los humedales sobre la diversidad de plantas y aves. Los tipos de humedal
presentaron mayor variación de la diversidad de especies dentro de sus categorías que entre
los orígenes, evidenciando un alto recambio de especies y la gran contribución de la
diversidad local de los humedales a la diversidad regional (ver resultados de capítulos 1 y
2). Estos humedales se caracterizan por tener una alta heterogeneidad tanto a nivel del paisaje
como local, la cual se evidencia con la amplia variación de los patrones de diversidad
evaluados (riqueza, estructura y composición de especies), siendo conocido que la
heterogeneidad ambiental es uno de los principales determinantes de la alta riqueza de los
ecosistemas (Pacini et al., 2009).
Se ha reconocido que la heterogeneidad ambiental influye directamente en la riqueza

de especies y puede diferenciarse por los atributos de los ecosistemas a escala del paisaje y
local (Stein y Kreft, 2015). Para el caso particular del Piedemonte del Meta, la
heterogeneidad del paisaje o regional podría ser el producto de una alta variedad de
ecosistemas, puesto que esta región tiene una amplia oferta y riqueza de ecosistemas
acuáticos (ver diferentes tipos de humedales de la región en Lasso et al., 2014), dentro de
los que se encuentran los humedales naturales (pantanos, SW y garceros, HC), los humedales
construidos (lagos construidos, CL y piscícolas, FF) y la adecuación de humedales naturales
en mixtos (lagos semi-naturales, SNL y arroceras, RF), sumado a la variación de ambientes
y ecosistemas Andino – Orinoquenses y la influencia de ecosistemas loticos como ríos y
caños (Romero-Ruiz et al., 2004). Por su parte, la heterogeneidad local, conocida también
como heterogeneidad del hábitat puede ser atribuida a las características específicas de cada
humedal y como resultado de las actividades antrópicas llevadas a cabo en cada uno de ellos
de acuerdo a su uso (p. ej. para fines productivos los FF y RF; recreativo en los CL y SNL o
para bebedero de ganado en los HC). En humedales el estudio de la heterogeneidad del
paisaje y del hábitat ha sido evaluado principalmente en plantas vasculares (p. ej. Shi et al.,
2010) y en aves (p. ej. Rosselli y Stiles, 2012a), en donde se ha evidenciado la especial
influencia de las características locales de los humedales sobre la diversidad.
La diversidad de especies de aves y plantas en estos humedales respondió a las

diferencias de manejo antrópico de los humedales. Como se ha evidenciado en otros estudios
la perturbación en los humedales afecta negativamente la composición de especies en
265
Discusión general
humedales (Li et al., 2014), pero pequeños cambios y acciones dirigidas de manejo podrían
actuar en beneficio. Por tanto, la alta diversidad encontrada y el alto grado de recambio de
especies podría obedecer a niveles intermedios de disturbio, producto de la intervención
antrópica de los humedales naturales y la creación de humedales con nuevas condiciones del
paisaje y ambientales (p. ej. creación de jardines, cercas vivas, creación de orillas, etc.), que
ofrecen nuevos hábitats y recursos para las especies. La hipótesis del disturbio intermedio
predice que el mayor número de especies se presenta en áreas que experimentan niveles
intermedios de disturbio (Huston, 1979). Sin embargo, es de especial cuidado y es necesario
evaluar el grado de reversibilidad e impacto de los disturbios (Lee, 1999), puesto que en este
caso especial del Piedemonte del Meta, no significa que el manejo o el disturbio mejore la
condición natural de los humedales lénticos, por el contrario, los disturbios pueden cambiar
los atributos originales de los humedales naturales y crear nuevos cuerpos de agua que no
cumplen con requerimientos ecológicos de las especies nativas.
Es también posible que las acciones de manejo y artificialización de los humedales

fomenten la creación de trampas ecológicas, principalmente por la introducción de especies,
las cuales podrían suponer procesos de diversificación temprana con la adición de estas
especies, pero que con el tiempo podrían generar procesos contrarios como la
homogenización biótica por la invasión de especies, como se ha reportado en humedales de
clima templado a causa de la invasión de especies exóticas (Chen et al., 2010). Uno de los
resultados de la intervención y de las medidas de manejo que se desarrollan en estos
humedales es la introducción intencionada de especies, además del cambio de especies
nativas y típicas por especies foráneas y exóticas, algunas con amplio potencial invasor (ver
tabla S2 en Capítulo 1), especialmente hierbas y plantas acuáticas.
El uso de especies introducidas en estos humedales está asociado a las actividades de

embellecimiento y paisajismo con la siembra de plantas, especialmente en los humedales
artificiales y mixtos (SNL, CL and FF). Así mismo, se observó con este estudio que otro de
los motivos por los que se introducen especies en estos humedales, es por la siembra de
especies forrajeras para la alimentación del ganado vacuno (p.ej. del género Brachiaria) y
para la creación de césped con plantas herbáceas; de la misma manera, se introducen de
plantas acuáticas principalmente para la decoración de los lagos construidos (CL) y para la
producción de peces en los estanques piscícolas (FF). Por otra parte. la introducción de
especies de aves, está relacionada con la tenencia de animales de vida silvestre como
266
Discusión general
mascotas o aves de traspatio (Aguilar, 2004) (ver Capítulo 4). En la actualidad solo se
reconocen como especies de aves introducidas para la zona de estudio a la paloma europea
Columba livia y a la garcita ganadera Bubulcus ibis (Baptiste y Múnera, 2010); sin embargo,
la paloma no fue incluida en los análisis debido a la dificultad de reconocer los individuos
silvestres y a la asociación con los centros poblados. Mientras la garcita ganadera forma
grandes colonias en la Orinoquia (Ayarzaguena et al., 1981; Antelo, 2013) y está asociada
a múltiples humedales y, zonas abiertas, como tierras ganaderas y agrícolas (Hilty y Brown,
1986), siendo la expansión de tierras antrópicas a lo que se relaciona su incremento
poblacional en América (Morales, 2000) y fue la especie más abundante de este estudio con
más del 50% de los registros.
Es evidente en estos humedales que el manejo condiciona el enriquecimiento o el

empobrecimiento de la diversidad, siendo la introducción de especies una gran amenaza para
la biodiversidad (Alvarado y Gutiérrez, 1997; Cárdenas et al., 2010) y para la integridad de
los humedales (MMA, 2002; Gallardo et al., 2015). Se ha demostrado que la invasión de
especies en humedales de agua dulce causa cambios en las características ecológicas de los
ecosistemas y afectan las condiciones de manejo futuro (Strayer, 2010). Se requieren
estudios específicos y la implementación de protocolos de manejo de especies introducidas
e invasoras en la creación y mantenimiento de humedales (p. ej. en la selección de especies
para jardines, áreas verdes, cercas vivas y reforestación). Aunque otros estudios no han
demostrado disminución en diversidad de especies en hábitats acuáticos invadidos, sí
sugieren cambios en estructura y funcionalidad de los ecosistemas (Gallardo et al., 2015).
De acuerdo a las categorías de manejo estudiadas, se encontró que los humedales

naturales no fueron los más diversos como se esperaba en todos los niveles de aves y plantas
analizados. Sin embargo, se caracterizan en general por tener una alta diversidad y albergar
especies típicas de la región. Los humedales naturales han estado permanentemente
amenazados y han tenido una drástica disminución de área (ver tabla S1 en Introducción
general) y salud ambiental. Los humedales naturales estudiados son tierras públicas, y sufren
procesos de extracción, deforestación y un rápido cambio del uso del suelo, siendo
insuficientes las medidas desarrolladas por sus gestores locales (Prado, 2010). A pesar de
ello, estos son los humedales palustres típicos de la región y mantienen actualmente
características propias de humedales arbolados en los que se destaca la presencia de plantas
267
Discusión general
nativas y aves como las aves terrestres, relación que ha sido destacada en otras coberturas
arboladas del Piedemonte del Meta (municipio de Granada, por Muñoz et al., 2013).
En los humedales del Piedemonte del Meta la riqueza acumulada de especies de

plantas arbóreas fue mayor en humedales artificiales. Esta alta diversidad es atribuida al
aporte de los relictos de bosque que albergan las piscícolas. Es conocido desde hace varias
décadas que los bosques del Piedemonte han sido devastados y quemados, así como
reemplazados por especies herbáceas (Blydenstein, 1967) y la diversidad actual está
asociada principalmente a escasos fragmentos conservados (Carvajal et al., 2007). Estudios
en humedales templados han encontrado una mayor diversidad de plantas en humedales
naturales, y algunos sugieren que la diversidad de humedales restaurados es un subconjunto
de los humedales naturales (Seabloom y Valk, 2003).
Los humedales artificiales son en su totalidad lacustres, y su vegetación asociada está

más relacionada a la vegetación aledaña de bosques del Piedemonte. Por su parte, los
humedales mixtos reflejan tener las características tanto palustres como lacustres al haber
sido creados sobre humedales naturales, situación a la que se asocia la alta diversidad
encontrada en los lagos semi-naturales (SNL), debido a que cuentan con la mayor
heterogeneidad y variedad de hábitat. Con los resultados obtenidos se ha evidenciado el
amplio rol que cumplen los humedales creados para el mantenimiento de la diversidad de
plantas y aves local y regional. Como se ha sugerido en otros estudios, los humedales creados
pueden actuar como hábitats alternativos y complementarios, pero no reemplazan a los
humedales naturales (Froneman et al., 2001; Ma et al., 2004; Bellio et al., 2009; Sebastián–
González y Green, 2015). Por ello, la creación de humedales artificiales y la adecuación de
los humedales naturales en mixtos deben realizarse con precaución, velando por mantener la
integridad y permanencia de los ecosistemas naturales y las posibilidades de ofrecer
condiciones y mejorar los servicios ecosistémicos para las especies y los humanos,
enmarcados dentro de la ingeniería ecológica (Mitsch et al., 1998).
Los bajos valores de similitud composicional de especies de plantas en estos

humedales, muestran un alto recambio de especies entre y dentro los tipos de humedales,
pero a su vez hacen plantear la posibilidad que en estos humedales pueden estarse
presentando procesos de diversificación aunque no se descarta la posibilidad de que también
se esté produciendo una homogenización biótica de algunos humedales específicos (ver
268
Discusión general
valores reportados en fragmentos de bosque por, Arroyo-Rodríguez et al., 2013). Los

resultados no son suficientemente evidentes para pensar que es un solo proceso. Se debe
tener precaución e implementar monitoreos en el tiempo sobre la vegetación en estos
humedales y profundizar en el estado de las poblaciones de especies introducidas, puesto
que es sabido que los procesos de homogenización pueden causar extinciones locales y
alterar los patrones de dominancia de las especies (McKinney y Lockwood, 1999; Arroyo-
Rodríguez et al., 2013).
En el caso de las aves las diferencias en composición de especies entre los tipos de
humedales obedecen a las características propias de cada humedal, y a las actividades de
manejo que se desarrollan en cada uno de ellos. En las arroceras (RF) gran parte del suelo es
labrado y sembrado con arroz de la variedad “paddy”, permitiendo la presencia de especies
generalistas y de áreas abiertas (p. ej. Crotophaga ani y Quiscalus lujubris),
posteriormente durante la época de inundación se favorece el hábitat para especies
vadeadoras, limícolas y playeras (Blanco et al., 2006; Acosta et al., 2010). Por su parte, en
las FF la siembra de alevines de peces (principalmente de cachama y mojarra roja) se
asocia a pequeñas aves piscívoras y cazadoras (p. ej. Martin pescadores y algunos
Tyrannidae), mientras que los pozos de engorde de peces se asocian a grandes aves
piscívoras (p. ej. garzas y águilas). Sin embargo, también se comprobó que las malas
prácticas de manejo afectan a la diversidad, un ejemplo de esto fueron las aves piscícolas
en las que en el destino final de los peces muertos atraen a las aves carroñeras como los
zopilotes (Coragyps atratus) y los caracaras (Milvago chimachima), siendo especies muy
abundantes. Los SNL y CL, tienen mayormente actividades de adecuación y
embellecimiento (p. ej. canales, jardines y reforestación), facilitando la presencia de aves
de los tres gremios, en especial LB en los humedales más arbolados.
Relación de la diversidad entre plantas y aves

Un aporte importante de esta investigación consiste en el análisis de la relación entre
la riqueza de aves y la diversidad típica de plantas arbóreas (Capítulo 3). Se trata de un
método integral y eficiente, con un amplio potencial para la selección y posterior
priorización de humedales. Esto debido a que la mayoría de métodos usados para la selección
y priorización de humedales están diseñados para macroescalas y para ecosistemas con
amplia disponibilidad de información tanto biológica como geográfica y social (p. ej.
Darwall y ViÉ, 2005; Ramsar, 2007). Por tanto, el uso de la evaluación de la relación de la
269
Discusión general
diversidad plantas – aves puede proporcionar una medida práctica y aplicada a fines de
gestión de los ecosistemas (p. ej. por medio de umbrales, Fanelli et al., 2014).
El estudio de la diversidad en humedales ha estado restringido a ciertos grupos de

plantas y aves, pero con este estudio podemos sugerir que el conjunto de los valores de
diversidad puede ser una gran herramienta para la implementación de lineamientos para la
gestión y conservación de humedales lénticos. Aunque se ha argumentado que el estudio de
un solo grupo taxonómico sería óptimo para conocer la salud de los humedales y un método
practico al disminuir esfuerzos de muestreo (Wilson y Bayley, 2012), otros estudios han
justificado que una sola medida de diversidad no es suficiente para conocer el sistema y para
la toma de decisiones (Magurran, 2004). Por tanto, en este estudio se considera que ambos
grupos ofrecen información complementaria y que en conjunto son fuertes indicadores para
la selección de humedales de interés, juntos tienen una buena concordancia permitiendo
tener una mejor interpretación de los humedales (Rooney y Bayley, 2012).
Una de los componentes ecológicos más conocido con relación a la diversidad de

especies en humedales, es el efecto del área, que ha sido ampliamente estudiado en aves
acuáticas (p. ej. Guadagnin et al., 2009; Amat y Green, 2010; Rosselli y Stiles, 2012b),
trabajos que coinciden con los resultados de este estudio al encontrar relación significativa
del área. En otros estudios se ha reportado que grupos de aves acuáticas como las vadeadoras
y playeras pueden ser beneficiadas por las áreas abiertas que se forman al perder la cobertura
vegetal y por los cuerpos de agua poco profundos de los humedales (Mistry et al., 2008),
situación que podría estar sucediendo en los humedales Piedemonte principalmente en los
humedales naturales en los que su vegetación es removida y en los artificiales en los que se
crean orillas pandas. Otra característica de la relación directa entre las aves acuáticas y el
área, es que la mayoría de aves que frecuentan los humedales de mayor tamaño son especies
gregarias y una gran parte son migratorias (p. ej. patos, garzas y chorlos) que necesitan una
mayor área y espacio abierto para sus actividades. Por su parte, las aves terrestres mostraron
tener mayor relación con la vegetación, en especial con la vegetación arbórea, como era de
esperarse dados sus hábitos de alimentación y uso de nicho.
La relación entre la diversidad plantas-aves en humedales es producto de un conjunto

de efectos y de interacciones propias de los ecosistemas, con base en Kissling et al., (2008),
se propone un conjunto de posibles razones por las que se presenta esta amplia relación: 1)
270
Discusión general
relaciones tróficas: las plantas proporcionan múltiples recursos alimenticios a las aves
(Mistry et al., 2008) y son la base de la cadena alimenticia y de interacciones tróficas
(Kissling et al., 2008). En este estudio, se encontró que aproximadamente el 30% de las
especies de aves registradas consumen recursos directos de las plantas entre ellas aves
frugívoras y omnívoras; 2) la oferta de nicho: gracias a la complejidad de la estructura de la
vegetación (MacArthur y MacArthur, 1961; MacArthur et al., 1966) y a los microambientes
en su interfaz acuático-terrestre (Wang et al., 2008); 3) características ambientales: los
humedales son dinámicos en la región y las condiciones ambientales dependen de épocas de
lluvia y sequía muy marcadas (Minorta y Rangel., 2014a), así como de los remanentes de
vegetación que conservan (Murillo-Pacheco et al., 2016) que ofrecerían una amplia
heterogeneidad de hábitat temporal y espacial a plantas y aves; 4) capacidad de tolerancia:
las plantas tienen adaptaciones para soportar la inundación-sequia (Cronk y Fennessy, 2001;
Pott y Vila da Silva, 2015) y las aves tienen diferenciación anatómicas que les permite el uso
de ambientes acuáticos y terrestres (Ruiz-Guerra, 2012); 5) efectos del manejo sobre la
calidad de hábitat: el grado de intervención humana en los humedales depende de su uso y
finalidad, acciones que podrían empobrecer o mejorar las condiciones de los ecosistemas
permitiendo la presencia y mantenimiento de la vegetación y afectando la diversidad de aves.
Humedales como hábitats vitales para aves

Las especies de aves con registros novedosos de distribución y reproducción
contribuyen en este estudio a evidenciar el importante papel ecológico que ejercen los
humedales lénticos como hábitats vitales para las aves, especialmente como sitio de
descanso, alimentación y reproducción (Jaramillo-Villa et al., 2015). Los resultados
derivados de este estudio resaltan la necesidad de explorar nuevos registros en estos
humedales y datos biológicos que han pasado tal vez desapercibidos. A partir de las
observaciones realizadas en este estudio se amplía el rango de distribución de cuatro especies
de aves (Podilymbus podiceps, Certhiaxis cinnamomeus, Satrapa icterophrys y Plegadis
falcinellus) y se confirma la presencia de otras cuatro especies para la región (Protonotaria
citrea, Tachybaptus dominicus, Steatornis caripensis e Icterus cayanensis), lo cual pone de
manifiesto que a pesar de ser el Piedemonte del Meta el sitio con mayor concentración de
registros ornitológicos de la Orinoquia (Murillo-Pacheco, 2005; Umaña-Villaveces et al.,
2009; Acevedo et al., 2014), el conocimiento de las aves asociadas a los humedales sigue
siendo insuficiente (Capítulo 4), restringiéndose en su mayoría al estudio de especies
acuáticas y de humedales naturales (Antelo, 2013; Ruiz-Guerra et al., 2014).
271
Discusión general
Por su parte, las observaciones del flamenco americano (Phoenicopterus ruber) en el

Piedemonte (Capítulo 5) ponen en evidencia la importancia de los cultivos de arroz para las
aves acuáticas, pero induce a la reflexión sobre el origen de estos individuos. Puesto que
podrían ser posibles dos opciones, la primera es que esta especie se encuentre ampliando su
rango de distribución y esté arribando a los humedales del Piedemonte, probabilidad para la
que se plantean 5 rutas posibles. O por el contrario que sea el resultado de individuos fugados
después de la introducción de la especie a la región como especie ornamental, temática que
en la región y el país aún tiene grandes vacíos legales y de control sobre la tenencia de fauna
silvestre por particulares. La especie cuenta con registros esporádicos en la Orinoquia a más
de 200 km del área de estudio de esta investigación, que podrían ser vagabundos o erráticos,
pero también tienen registros de individuos fugados en la zona. Se pone en tela de juicio las
problemáticas que acarrea la introducción de especies exóticas y el tráfico ilegal de fauna,
actividades muy comunes en la región (Aguilar, 2004). Por tanto, es impreciso inferir cuál
es su verdadero origen.
De la misma forma, se destaca la gran importancia que tienen los humedales lénticos
para la reproducción de aves. Aunque la mayoría de registros de eventos reproductivos se
hicieron sobre garceros y arroceras, los resultados demuestran el potencial de la región como
hábitats vitales para las aves. A través de este estudio se confirman la reproducción de las
garza tigre (Tigrisoma lineatum), la garza silbadora (Syrigma sibilatrix) y el guaco
(Nycticorax nycticorax), además se resalta el uso de la vegetación arbórea para la instalación
y construcción de sus nidos (Capítulo 6). De la misma manera durante el desarrollo de este
estudio fue posible observar la fenología de desarrollo desde huevo a adulto en cortejo de la
garcita azul (Egretta caerulea) (Capítulo 7), siendo esta la confirmación de su reproducción
en humedales interiores de América del Sur y de la Orinoquia Colombiana.
Gestión y conservación de humedales lénticos y su biodiversidad

El grupo de humedales lénticos del Piedemonte del Meta forma un mosaico complejo
de hábitats, que incluye los cuerpos de agua y la vegetación circundante que corresponde a
relictos del bosque del Piedemonte del Meta (Romero-Ruiz et al., 2004). Estos humedales
están distribuidos como un conjunto de islas dentro de la zona media y baja del Piedemonte,
localización que los hace tener una fuerte influencia urbana. Villavicencio y los municipios
circundantes, han sufrido un extenso crecimiento urbano, agropecuario y petrolero (Bates,
1948; Nossin, 1999; Rausch, 2006). Pero tal vez el rápido y avanzado crecimiento del área
272
Discusión general
urbana de Villavicencio con una extensión superior al 200% en las últimas dos décadas (ver
anexo de introducción, Murillo-Pacheco y Gutiérrez, 2016), es quizás la principal causa de
cambio en los ecosistemas de la región, en donde los humedales naturales han sido
fuertemente intervenidos y se han creado distintos ecosistemas acuáticos para suplir
actividades productivas y recreativas. Situación que junto con las características naturales
per se de la región influyen en la diversidad actual de plantas y aves, siendo difícil precisar
las reales o únicas causas del cambio de la diversidad.
De acuerdo a la tenencia de la tierra en donde se encuentran los humedales, la

mayoría son artificiales y mixtos dentro de tierras privadas. Por tanto, a escala local se
deberían implementar estrategias de gestión y conservación de los humedales y su
biodiversidad orientadas a involucrar activamente a los propietarios y tenedores de los
predios, puesto que solo de esta forma podría ser ampliamente exitosas las iniciativas
(OĆonnell y Noss, 1992), por medio de la voluntad y el interés de las personas directamente
implicadas, especialmente para mejorar prácticas de manejo de acuerdo al uso de los
humedales. Dentro de las iniciativas que podrían implementarse a escala local están: 1) el
fomento de la creación y mantenimiento de áreas de conservación privadas, las cuales
podrían ser incluidas bajo los parámetros de las Reservas Naturales de la Sociedad civil
dentro de la Resnatur (Asociación Red Colombiana de Reservas Naturales de la Sociedad
Civil) y en el SINAP (Sistema Nacional de Áreas Protegidas con el registro) de la Unidad
de Parque Naturales Nacionales de Colombia. Esta figura de conservación se ha incorporado
en la Orinoquia Colombiana en los últimos años y se ha evidenciado su amplio papel en la
conservación de la biodiversidad regional (p. ej. Peñuela et al., 2011); 2) promoción de
incentivos, crear un sistema de incentivos en donde los propietarios y tenedores deberían ser
beneficiarios del pago por servicios ambientales (MAVDT, 2008), esto para aquellos predios
que conserven un alto porcentaje de cobertura vegetal típica del Piedemonte y cuerpos de
agua, con el propósito que estos ecosistemas sean protegidos y contribuyan al mantenimiento
y mejoramiento de los servicios ecosistémicos; 3) promoción del ecoturismo sustentable, el
turismo en los humedales podría realizarse de forma participativa como mecanismo de
generación de oportunidades económicas para los propietarios (Zhang y Lei, 2012) y como
estrategia para la concienciación de los usuarios sobre la importancia de los humedales,
aprovechando la valoración que tiene el espacio azul en las personas como parte de su
bienestar humano (Volker y Kistemann, 2011); 4) otra iniciativa que podría tener grandes
logros en la región es la certificación ecológica para la producción acuícola y para el arroz.
273
Discusión general
La inclusión de estos dos productos en mercados ecológicos y la obtención de sellos verdes,

garantizaría el manejo sustentable de estos humedales y de las características del paisaje
natural asociado. Esta es una manera de reconciliar la producción de alimento y la
conservación de la biodiversidad (Phalan et al., 2011).
En cuanto a los humedales naturales, las estrategias de gestión y conservación

deberían ser más asertivas y la normatividad mucho más estricta. Porque, aunque Colombia
cuenta con la Política para la conservación de los Humedales Interiores propuesta al inicio
de este siglo (MMA, 2002), y con leyes anteriores como la Ley 99 de 1993, en la que se
busca “promover el uso racional, la conservación y la recuperación de los humedales del
país en los ámbitos nacional, regional y local, con un enfoque ecosistémico y promoviendo
la conservación de la estructura funcional del ecosistema”. Al día de hoy es evidente su
escasa efectividad, y los humedales hoy siguen siendo uno de los ecosistemas más
amenazados del país y de la región. No han sido suficientes las estrategias y las iniciativas
llevadas a cabo, en especial en el municipio de Villavicencio se ha observado una fuerte
disminución (Murillo-Pacheco y Gutiérrez, 2016). En general, todas las acciones posibles
de gestión y conservación que se lleven a cabo local y regionalmente requieren de la
reconciliación de la sociedad con la naturaleza (Voinov y Farley, 2007) y la vinculación
participativa de todos los actores que tengan relación directa o indirecta con este ecosistema.
A nivel regional la creación de una “reserva archipiélago” (Halffter, 2005; Halffter,

2007) podría ser sin duda una propuesta viable en el Piedemonte que permitiría la
conservación de la alta heterogeneidad encontrada entre y dentro de los diferentes tipos de
humedales. Este tipo de área de conservación se ha sugerido para paisajes fragmentados en
zonas costeras del trópico (Peresbarbosa et al., 2007) y en el bosque de niebla de México
(Williams-Linera et al., 2007). Siendo estos casos similares al encontrado en los humedales
lénticos del Piedemonte del Meta, en el que se presenta una alta variación de la riqueza de
especies y recambio de especie entre los diferentes humedales, puesto que los humedales se
comportan como islas inmersas en la matriz del paisaje. De acuerdo a la evaluación de la
relación de la riqueza de aves y la diversidad típica de plantas, se sugiere la selección de
humedales de los tres orígenes y se propone la priorización de los humedales naturales:
pantanos Kirpas-Cuerera (SW4) y Zuria (SW5), los humedales mixtos: lagos semi-naturales
Palicare (SNL1), agroparque Merecure (SNL4), Bioparque Ocarros (SNL6) y el humedal
artificial: piscícola Langostinos del Llano (FF4), los cuales podrían integrar inicialmente la
274
Discusión general
reserva archipiélago. Estrategia que podría estar encaminada a la protección de los

humedales con mayor diversidad de los dos grupos taxonómicos y con el tiempo ir
integrando otros humedales con características especiales y buscando la conectividad entre
los parches de bosque asociado a ellos.
Perspectivas de estudios futuros

En general, este estudio tiene al menos cuatro perspectivas que deberían ser
implementadas en futuras investigaciones. La primera es respecto al uso de sistemas de
información geográfica para evaluar las relaciones de la diversidad de aves y plantas con las
características espaciales de coberturas a diferentes escalas geográficas locales y del paisaje
(p. ej. con aves en humedales Andinos por Rosselli y Stiles, 2012a), se sugiere considerar
un análisis multiescalar de otras variables relativas a la heterogeneidad espacial del paisaje
y el entorno de los humedales. La segunda es la evaluación de variables físico – químicas e
hidrológicas, que permitan indicador la calidad del agua y relacionar la salud ambiental de
los humedales con la diversidad; medidas que podrían ofrecer una visión más profunda de
situaciones de disturbios puntuales, sin embargo, se requieren muchas repeticiones y
esfuerzo de muestreo en diferentes puntos del humedal. La tercera es el uso de métodos de
análisis de la diversidad funcional de aves y plantas (Casanoves, 2011), el cual es
considerado como enfoque poderoso para entender los mecanismos ecológicos de los
ecosistemas (Lavorel et al., 2011). Por último, se sugiere el análisis de los servicios
ecosistémicos ofrecidos por estos ecosistemas y por las plantas y las aves asociadas a ellos.
La valoración integral (biológica, social y económica) de los humedales y su biodiversidad,
podría dar mayor soporte para la implementación de estrategias gestión y conservación a
corto y mediano plazo, en las que se hace necesario la integración de todos los actores locales
(De Groot et al., 2007; Rincón-Ruíz et al., 2014).
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Volker S., Kistemann T. 2011. The impact of blue space on human health and well-being –
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Vymazal J., Kröpfelová L. 2008. Wetland Plants. en: Wastewater Treatment in Constructed Wetlands
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Zhang H., Lei S.L. 2012. A structural model of residents’ intention to participate in ecotourism: The
case of a wetland community. Tourism Management 33: 916-925.
281
CONCLUSIONES GENERALES
CONCLUSIONES GENERALES
1) A escala del paisaje (Piedemonte del Meta), los pequeños humedales lénticos
naturales y creados mantienen una alta diversidad de plantas y aves, con marcadas
diferencias entre los diferentes tipos de humedales, indicando una alta
heterogeneidad regional. Por tanto, estos humedales en conjunto forman un complejo
de humedales y una red de hábitats acuáticos - terrestres característicos de la región,
que a pesar de la reducida área que cubren en el Piedemonte mantienen un elevado
pool de especies de los dos grupos taxonómicos estudiados.
2) A escala local (cada humedal), existe una amplia variación en la diversidad de plantas
y aves dentro de los diferentes tipos de humedales, sugiriendo una alta
heterogeneidad de hábitat. Esta heterogeneidad se atribuye a las condiciones
específicas de cada humedal debido al manejo al que son sometidos de acuerdo al
uso y a los intereses particulares de los propietarios o gestores.
3) Los humedales lénticos actúan como refugios de la diversidad de especies típicas de

plantas del bosque del Piedemonte del Meta. Se evidencia que estos cuerpos de agua
conservan relictos de vegetación que resguardan una diversidad regional de plantas
de interés para su conservación.
4) Es innegable la importancia de los humedales lénticos tanto naturales como creados

en el Piedemonte como hábitat para las aves acuáticas, semi-acuáticas y terrestres. A
pesar de la amplia capacidad que tienen las aves para desplazarse y explorar otros
ambientes acuáticos, se evidenció que utilizan ampliamente estos humedales para el
desarrollo de sus funciones ecológicas vitales como alimentación, refugio y
reproducción destacándose los humedales arbolados como los pantanos y los lagos
semi-naturales.
5) Los humedales naturales, en general no fueron los más diversos como se esperaba.
No obstante, tienen valores altos de diversidad especialmente de plantas típicas del
Bosque del Piedemonte del Meta y aves terrestres. Por consiguiente, estos humedales
284
Conclusiones generales
deben ser tomados en cuenta como prioridad de conservación, porque a través de

ellos se resguardaría la diversidad y las características más naturales del Piedemonte.
6) Los humedales creados (mixtos y artificiales) se comportan como hábitats

complementarios para el mantenimiento de la diversidad de plantas y aves,
mostrando una gran contribución al recambio de especies y al aporte de la diversidad
regional. Adicionalmente, estos humedales actúan como hábitats alternativos
especialmente para las aves al ofrecer recursos en una matriz del paisaje en donde
los humedales naturales se han reducido.
7) Los lagos semi-naturales son el tipo de humedal con mayor diversidad de aves y
plantas registradas durante el desarrollo de este estudio. Estos humedales poseen una
gran heterogeneidad de hábitat debido a las acciones de manejo a las que son
sometidas, las cuales aumentan la variedad de hábitats asociados a ellos que
favorecían la presencia de plantas y las aves.
8) La baja diversidad de plantas y aves asociada a los lagos construidos expresan el

efecto de la artificialización de los ecosistemas sobre la biodiversidad. Estos
humedales de origen artificial dependen totalmente del subsidio humano, son
completamente construidos con fines recreativos y paisajísticos sobre ecosistemas
diferentes a humedales, y aunque conservan algunas características de la matriz del
paisaje, son en general los más pobres de todos los tipos de humedales.
9) La comparación de la diversidad de aves en humedales lénticos en una escala

relativamente pequeña (67.921 ha), parece tener un alcance más limitado que la
encontrada al evaluar la diversidad de plantas en estos mismos ambientes. Las aves
tienen una gran vagilidad y muestran menores diferencias en composición entre los
tipos y orígenes de los humedales. Sin embargo, al evaluar la diversidad con
diferentes gremios ecológicos como las aves acuáticas, semi-acuáticas y terrestres se
obtiene una visión más concreta de la dinámica de los humedales. De igual manera
al analizar las plantas a través de formaciones de plantas (plantas arbóreas, herbáceas
y acuáticas) se logra estudiar los humedales de manera integral y es posible entender
relaciones ecológicas.
285
Conclusiones generales
10) Se encontró evidencia sobre la marcada relación entre la riqueza de aves y la

diversidad típica de plantas arbóreas. La evaluación de esta relación fue un método
optimo tipo 'top-down', con amplio potencial para su uso en la selección y
priorización de humedales de interés para la conservación de la biodiversidad. Con
el protocolo mixto propuesto es posible evaluar esta relación, compararse y
seleccionar usando los valores máximos de diversidad. Es un método eficiente, y
podría ser replicable para otros ecosistemas y otras escalas.
11) El uso de la diversidad de plantas arbóreas tiene mayor respuesta a los efectos del
manejo de los humedales lénticos y está fuertemente asociada a la diversidad de aves.
Por tanto, tiene un gran potencial como índice subrogado de la diversidad de aves,
sin embargo, no sería un método suficiente para conocer la dinámica de estos
ecosistemas.
12) La gestión y conservación a mediano y largo plazo de la avifauna y las plantas en la

región del Piedemonte del Meta, debe considerar de forma simultanea la
preservación de características fisonómicas (cobertura vegetal), físicas (área) y
ecológicas (e.g. sitios de reproducción de aves o emergencia de plantas acuáticas) de
los humedales.
13) A pesar de la fuerte transformación del paisaje de Piedemonte y de los impactos

causados sobre los humedales lénticos, estos ecosistemas de agua dulce demuestran
tener una amplia importancia para el mantenimiento y conservación de la diversidad
de plantas y aves a escala regional y local, siendo necesaria la implementación de
medidas de gestión de acuerdo especialmente al tipo de humedal.
14) La implementación de la “reserva archipiélago” con los humedales lénticos del

Piedemonte, se convierte en una gran alternativa para la gestión y conservación de
estos ecosistemas. Esta iniciativa permitiría el mantenimiento de la alta
heterogeneidad del paisaje y del hábitat, así como de la variación de la riqueza de
especies y el alto recambio en la composición de especies encontrado, a través de la
inclusión de diferentes tipos y orígenes de humedales. Así como también, sería una
estrategia propicia para la integración de los diferentes actores locales.
286
AGRADECIMIENTOS
AGRADECIMIENTOS
“El valor de un viaje no está en el tiempo que

dura, sino en la intensidad con
que lo vives. Por eso existen
momentos inolvidables,
cosas inexplicables y personas incomparables”.
―Desconocido
Esta tesis, mi doctorado y todo mi proceso tanto académico como personal no hubiera
podido ser posible sin la ayuda y el apoyo de una infinidad de personas que hicieron
más fácil mi camino, mi vida y la tesis, y donde todo fue para YA!!!. Tuve la valiosa
oportunidad de contar con personas especiales, de gozar de múltiples aprendizajes,
aliento, ánimo y diversión. A todos los que nombrare y los que tal vez por mi
problemática memoria he olvidado (Dory!), les agradezco inmensamente. Esto es un
doctorado multicultural y muy viajado, así que hare un recorrido por cada uno de los
países donde he tenido Ángeles y amigos para recordar por siempre y agradecer
eternamente.
Agradezco el apoyo de mis directores Germán López Iborra, José Ramón

Verdú y Federico Escobar, por su conocimiento compartido, paciencia y apoyo en el
proceso académico, además de todos los tramites, informes y cartas. Al personal
académico y administrativo del doctorado en el CIBIO, Eduardo Galante, María Ángeles
Marcos, José Luis Casas, David Motiel y Yolanda Tarí por todo su apoyo durante estos
años. A Marta Baena y Rubén Pineda por su acertada y completa evaluación externa a esta
tesis y su contribución. A Ana Paola y Ernesto Chanes por su revisión impecable, profunda
y exprés del artículo que permitió graduarme. Al tribunal de defensa por su contribución
y por la disposición para poder leer esta tesis el último día posible.
En Colombia, agradezco especialmente a mi familia, a mi padre y mi madre por

darme la oportunidad de vivir e ir alcanzando mis metas. A la tía Nelly por su apoyo con
290
Agradecimientos
mi padre y siempre tener una sonrisa para toda la familia. A mi pingüi por ser mi amigo,
mi hermano y creo de quien más me guie para recorrer el mundo, mil gracias por contar
contigo y por tu apoyo. A Lili, mi cuñada favorita y mi mejor amiga cibernética en la
distancia, escuchando cada historia y cada locura, porque ya casi nada nos sorprende y
porque siempre encontraremos un motivo para querer viajar y creer que todo mejorará. A
Sebastián (mi pollito rosi) por ser un niño tan dulce y tan activo. A mi hermana Mónica
Murillo y sus hijos Cesitar y Juanpi por el cariño, todos los favores recibidos, diligencias
y muchas rabietas aguantadas. A Ricardo Murillo Pacheco por todo su apoyo y el
préstamo de sus carros para la fase de campo de este proyecto. A mogolla por su compañía
a algunos humedales y su gran destreza en el monte. A Julieth y Maleja, por el cariño y
tener una puerta abierta en su hogar en cada uno de mis regresos.
En Colombia agradezco a mi eterno amigo y escudero Wilian Bonilla, por su

apoyo permanente, ayuda en campo y amistad, Wilitan eres el mejor amigo que he podido
tener (¡siempre hay y dispuesto a ayudarme!). A la Corporación Llanera de Ornitología
y de la Naturaleza – KOTSALA, por el proceso vivido y lo aprendido durante mi paso
por ella, a cada uno de sus integrantes en especial a Santiago Pérez por su permanente
disposición de mantenernos unidos, por su amistad y buenas pajareadas. A Thomas
McNish (q.e.p.d.) y Carlos Millán (q.e.p.d.), que, aunque se fueron de la tierra muy pronto,
siempre estarán en mi corazón y en mis pajareadas, muchas gracias por la amistad y por las
enseñanzas sobre aves de los Llanos. A Francisco Castro (Pachito: ¡mi sensei de las
plantas!) por su ayuda con el levantamiento de la información sobre vegetación, las
buenas salidas de campo, por sus enseñanzas botánicas, ecológicas y el don de gente. A
Angélica Toro, Álvaro Velásquez y Andrea Monroy por toda su ayuda en las largas
faenas de campo y en la digitalización de los datos. A Martha Paola Barajas y Leonardo
Gutiérrez por toda su ayuda en lo referente al componente geográfico. A mi amiga del
sur María Alejandra Rojas por ser mi confidente a pesar que siempre estamos lejos
geográficamente, pero es como si nunca nos distanciáramos. A mis grandes amigos Sandra
Mendoza, Karina Guevara y Diego Pulido, por ser mi punto de anclaje con mi pueblo,
por las muchas cenas y diversión juntos.
En España mil gracias a Yelitza Velásquez mi culiticaca, por todas las aventuras,
resacas y arepas juntas, por el toque especial de no querer ser tan concha-latina. A Javier
Quinto, mi amigo ibérico, mi confidente, las mejores historias en España, eres mi pitufo
291
Agradecimientos
filosofo favorito y mi mejor compañero de aventuras por México (¡sin ti la península no

hubiera sido igual!). A mis amigos durante el doctorado en el CIBIO por todos los
buenos momentos compartidos, la amistad y maravillosos recuerdos de mi paso por
Alicante. A Olga Lucia Hernández por su amistad y apoyo en mis múltiples consultas,
los días de pelis en Alicante y siempre tener una mano amiga en cualquier rincón donde
nos encontremos. A Cinta Quirce Vásquez por ser la más dulce y especial española que
haya conocido (gracias por tan bonito corazón), Elena Cortes Mendoza (por los buenos
días de playa y muchas tertulias, uffff tía), Jorge Juan (por los buenos momentos y mil
quejas juntos, los compis desde el inicio hasta el final de este doctorado!), Beatriz Mojica
(por el apoyo Colombiano y el ánimo), Josy Zarur (por nuestra convivencia y aprendizaje).
A Claudia Restrepo por cada momento vivido recién desempacadas de la tierrita, siempre
estas allí amiga a pesar de la distancia. A Catherine Numa por su amistad y apoyo en el
primer año de doctorado, explicaciones y apoyo académico. A Ernesto Chanes por los
días de diversión y el inolvidable UHHH UHHHH perrea perrea, además por los
recuerdos de ñoños tomando cursos juntos. A Ilse Parra Recio por su amistad maracucha,
días de playa, de marcha y horas de chat. A Cesar Diez por los múltiples kebab y amistad
Alicantina. A mis compis de piso en mi última estancia: Yara, Raúl y Fiona, por la amistad
y la paciencia en los últimos días pre-tesica, la mejor última temporada en Sanvi. Y a los
nuevos amigos del doctorado Jesús Hernández y Gabriel Souba por el ánimo y las
discusiones del sistema académico.
En Canadá deseo agradecer infinitamente a Micha Pazner y Nancy Pazner como

mis papas en esas gélidas pero maravillosas tierras Canadienses, muchas gracias por su
hospitalidad, cariños y tardes tranquilas con Kitty. Mi cariño y mi sentimiento de gratitud
a Yelena Rangel, Horduz y GG, mi gran familia en Canadá y la más linda, gracias por
su amistad, ayuda y el calor de hogar, porque me enseñaron que familia no son los lazos
de sangre sino de cariño y amor; han sido los mejores cines, sushi y comida vegetariana.
A Gina y Mauricio por acogerme en su hogar muchos fines de semana Canadienses y por
el recuerdo de San Patrick. Gracias a la Universidad Western Ontario por la oportunidad
de estar allí, por conocer las maravillas del primer mundo y cada una de las personas
tan polite que encontré en ella!. A Stuart Machenzie por recibirme en Long Point Bird
Observatory’s Latin American Training Program y en especial a Ana María González por
el entrenamiento y los buenos momentos compartidos en Port Rowan, por las pitufi-
aventuras y por ese pase de conducción.
292
Agradecimientos
En México agradezco enormemente a Federico Escobar por las enseñanzas

académicas y para la vida. A Martica mi vecina favorita a dos metros de distancia, por la
amistad y por recordar Colombia. Muchas gracias a Matthias Ross por sus ideas,
paciencia y consejos académicos, un Europeo con un gran corazón. A Jorge Montero por
su apoyo estadístico en Mérida. A Paola González por su calidez, por ese corazón tan noble
y gran amistad, mi pitufa crespa favorita mil gracias por todos los momentos y favores
recibidos. A Mónica Torres por la amistad, horas de tertulia y debates sobre
comportamiento humano. A Roger Ayazo por su amistad, la buena convivencia, bailadas
(mi parejo favorito en Xalapa y Costa Rica) y debates académicos. A Amanda Fialho
por nuestro tiempo compartido y tertulias de la vida en Xalapa. A Ana Pao por los
recibimientos, las despedidas y cada momento compartido en cada una de mis visitas a
México y los recuerdos de Alicante, por cada favor y cada tertulia. A Sandy y Carolina
por su calidez y amistad. A Carlos Cultid por su apoyo estadístico y formativo-
investigativo, por hacerme creer q disfrutaba mis locuras y de compartir con la “tosti”,
porque haciendo ciencia también se vale divertirse y comer rico!.
En México debo agradecer por montones y borbotones a Sergio Montoya por tanta
amistad, porque somos almas gemelas siendo siempre como somos y por querer hacer
siempre algo divertido. A Alfredo Ramírez el mejor cómplice de la buena vida en Xalapa,
por su amistad y por todos los momentos, crisis mediáticas y descontroles vividos, los
adoro pitufos!. Y a doña María por los buenos ratos compartidos en Xalapita y su calidez.
A los amigos OTS-2013, en especial a Yokito y Amauri, quienes son los mexicanos más
sociables, amigables y lindos, gracias por toda la ayuda recibida. A Regina Medina que
con su paso por México hizo más agradable los últimos días.
En Costa Rica agradezco a Fernando Casanoves por su permanente disposición,

por incursionarme en la diversidad funcional, por poder asistir a sus dos cursos
(buenísimos) y por el apoyo en los análisis hasta con mal internet. A Alejandra Ospina y
Alejandro Vergara por su ayuda en el CATIE. A la mejor familia tica Damaris, Jacobo
y Jessica, maravilloso hogar y estancia en Turrialba, lo sentí como mi casa y mi familia.
Agradezco a Germán Baquero, por su amor y su apoyo permanente, por las palabras
de aliento y la ilusión de una vida juntos, por los momentos vividos y aprendidos. Por
soportar mi distancia, mi dispersión y mi independencia. También a su familia, por su
293
Agradecimientos
calidez y mostrarme lo bonito de crecer en una familia nuclear. A Marbella por su

compañía y ser parte de la familia.
Y por último, quiero agradecer a cada uno de los fondos de financiación, a la venta
de mi carro, a los créditos y a los trabajos que tuve durante esta temporada, gracias a ellos
pude mantenerme y tener cada uno de los viajes y estancias. Fue realmente en estos ires y
venires, con cada pitufi-aventura, despiste, perdida, dejada de avión y todos los achaques
generados (hernia, desgaste de ligamento y casi calva, etc, etc), que tuve la oportunidad
de conocerme, de aprender, de crecer y de crear una familia en cada uno de los rincones
donde estuve. No solo me forme académicamente durante este doctorado, sino que viví
las mejores experiencias como ser humano y confirme que ¡viajar es lo más máximo!!!
294
Agradecimiento institucional
Becas:
Apoyo logístico para fase de campo:
 Departamento Administrativo de Ciencia, Tecnología e Innovación (COLCIENCIAS).

Créditos Condonables para estudios de Doctorado en el exterior convocatoria 512/
2010
 Crédito-beca Fundación Carolina - Colfuturo (2008)
 International Council for Canadian studies (2012)
 Alianza Pacifico Colombia – México, AMEXCID (2015)
 Corporación Llanera de Ornitología y de la Naturaleza – KOTSALA
 Fondo Humedales para el Futuro (FHF) de la Convención Ramsar sobre los Humedales
(Proyecto WFF/09/CO/5)
 IdeaWild
 University of Alicante’s Languages and Culture Service
295
APÉNDICES GENERALES
Apéndice 1
Divulgación de resultados en eventos científicos
299
Resumen 1
VIII CONGRESO COLOMBIANO DE BOTÁNICA: Biodiversidad y País

Libro de Resúmenes
INFLUENCIA DEL ORIGEN Y MANEJO DE HUMEDALES LÉNTICOS EN

LA DIVERSIDAD DE ESPECIES LEÑOSAS EN EL PIEDEMONTE DEL
META
MURILLO-PACHECO, JOHANNA ISABEL

Centro Iberoamericano de la Biodiversidad (CIBIO), Universidad de Alicante.
Presentación oral
ESCOBAR, FEDERICO
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología A.C.
federico.escobarf@gmail.com
CASTRO-LIMA, FRANCISCO
Independiente.
bojonawi@gmail.com
LÓPEZ-IBORRA, GERMÁN
Departamento de Ecología, Instituto de investigación IMEM Ramón Margalef,
Universidad de Alicante.
german.lopeziborra3@gmail.com
RÖS, MATTHIAS
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología A.C.
iguarana@gmail.com
VERDÚ-FARACO, JOSÉ RAMÓN

Centro Iberoamericano de la Biodiversidad (CIBIO), Universidad de Alicante.
jr.verdu@ua.es
La acelerada transformación y afectación de los humedales en el Piedemonte, ha

repercutido en su biodiversidad. Se estudió la relación de la diversidad de plantas
leñosas con el origen y manejo de los humedales lenticos. Se muestrearon 37
humedales, de tres orígenes (natural, artificial y mixto) y seis tipos (zurales, garceros,
piscícolas, lagos construidos, lagos artificiales mixtos y cultivos de arroz de riego). En
cada uno se hicieron cuatro transectos lineales de 50x2 m y se incluyeron las especies
con DAP≥2,5 cm. En total se registraron 409 especies de plantas leñosas, de 242
géneros y 74 familias. La cobertura de muestreo fue superior al 94%. En términos de
riqueza (q=0), fue mayor en los humedales artificiales (256 especies), seguido por
los mixtos (234) y los naturales (195). La mayor riqueza se encontró en las
Piscícolas (213), y los más pobres fueron las Arroceras (68). En términos de
especies comunes (q=1) y en especies dominantes (q=2), el patrón de diversidad fue
similar, aunque se presenta una menor equitatividad (IFq0-q1>4,4). La similitud
composicional entre y dentro de orígenes y tipos de humedales fue baja. Los
naturales tuvieron mayor similitud dentro de ellos, y fue no- torio en especies
comunes (q=1, CSq=0,31). Se encontraron diferencias en la composición de especies
entre y dentro de los tipos (Fperm=5,17, df=5, p<0,01), y en los orígenes se hayo un
90% de homogeneidad de varianza. Se reportan tres especies amenazadas y siete
indicadoras. Tanto el origen como los tipos de humedales contribuyen
274
301
Apéndice 1
significativamente a la diversidad regional (gamma) de plantas leñosas en la

Orinoquia. Se sugiere una homogenización biótica de plantas leñosas, atribuido a la
alta heterogeneidad de los ecosistemas y a su manejo. La gestión integral de los
ecosistemas acuáticos es prioritaria en la región, así como la vegetación asociada
en especial las plantas leñosas. Este estudio contribuye como base para el diseño de
propuestas integrales de gestión y conservación.
Palabras clave:
Orinoquia, Villavicencio, Conservación, Diversidad verdadera.
Memorias Congreso Colombiano de Botánica Vol 8 (1)

Agosto 26 de 2015
Manizales
ISSN: 2462-9138 (En línea)

Periodicidad: biannual
© Editorial:
Asociación Colombiana de Botánica-ACB
© Editor:
Juliana Ramírez Guapacha
203
275
302
Resumen 2
El cultivo de Arroz como hábitat estratégico para aves residentes y migratorias en el

municipio de Puerto López – Meta.
Johanna Murillo Pacheco, Wilian Fernando Bonilla, Catherine Numa, Ricardo Murillo
Pacheco, Karl Adolf Ciuoderis, Santiago Pérez, Laura Oyola Moreno.
Corporación Llanera de Ornitología y de la Naturaleza KOTSALA, Universidad de Alicante.
El cultivo de arroz es considerado un humedal artificial y ha cobrado interés la diversidad que

alberga. Durante los meses de enero a marzo de 2008 se llevo a cabo una monitorización de
las aves asociadas al cultivo en dos haciendas arroceras (Carimata y Providencia) en el
municipio de Puerto López, corregimiento de Pachaquiaro en el departamento del Meta. Se
hicieron 10 visitas durante los 3 meses, se utilizaron puntos fijos de observación y un esfuerzo
de muestreo de 10 a 20 minutos por punto. Se determinaron diez categorías de hábitat basado
en Blanco et al (2008) teniendo en cuenta el estado de desarrollo y preparación del suelo, así
como también oferta de hábitats dentro de la matriz heterogénea que se crea en este
agroecosistema. Se obtuvieron 18.485 registros pertenecientes a 148 especies de aves,
sobresale la presencia de 53 especies de aves acuáticas, 20 migratorias boreales, y 12 aves
playeras, es de relevancia el registro de 302 individuos del Playerito Canelo (Trygites
subruficollis) especie de interés neotropical. Se compara el grado de heterogeneidad
paisajística de las dos fincas y se confirma una mayor riqueza acumulada (Alfa) en la
Hacienda Carimata que cuenta con mayor cobertura vegetal y con una laguna natural para
suministro de agua, en esta se reportan 122 especies en 9.740 registros mientras que la
Hacienda Providencia cuenta con 102 especies y 8.694 registros. Se observo recambio en la
diversidad beta temporal siendo mayor la riqueza en el mes de marzo. El cultivo de arroz se
convierte en un sitio de congregación, alimentación y descanso de aves, estratégico en la
temporada seca al convertirse en un humedal especialmente en sus primeras etapas de
desarrollo del cultivo con profundidad de agua no superior a 20 cm. Se hacen necesarias
estrategias de concienciación y fomento del uso de las arroceras de riego como humedales
permanentes.
Palabras claves: agroecosistema, aves playeras, conservación, diversidad, humedales

artificiales.
Libro de memorias Primer congreso Internacional de Biodiversidad de la Cuenca del Orinoco.

Programa de Biología. Instituto de Investigaciones de la Orinoquia Colombiana. Universidad
de los Llanos. Villavicencio, Colombia. 2009.
276
303
Resumen 3
La monitorización de aves a largo plazo en el municipio de Villavicencio: una

herramienta potencial para la gestión y conservación de hábitats y biodiversidad
Johanna Murillo Pacheco, Catherine Numa, Wilian Fernando Bonilla, José Ramón Verdú
Faraco, Ricardo Murillo Pacheco, Karl Adolf Ciuoderis, Santiago Pérez, Laura Oyola
Moreno, Jennifer Restrepo
Las monitorizaciones son repeticiones periódicas estándarizadas que ofrecen una serie de
observaciones en el tiempo y suministran información sobre las tendencias en el estado de un
sistema. Se presenta un análisis del proceso de monitorización de las aves del municipio de
Villavicencio llevado a cabo por la Corporación Llanera de Ornitología y de la Naturaleza -
KOTSALA desde el 2004 al 2009 en nueve localidades a través de la realización de los
censos nacionales de aves y proyectos internos. Se determinaron cinco categorías de hábitat
de acuerdo con su naturaleza y ubicación: Bosque periurbano natural-BSN (Vanguardia y
Buenavista), Humedal lentico urbano natural-HUN (Coroncoro y Kirpas), Humedal lentico
periurbano natural–HSN (Caracoli y Zuria), Humedal lotico periurbano natural–HSN (Ocoa-
La Cecilia), y Humedal periurbano artificial heterogéneo–HSAH (Merecure y Zoocriadero
Santa Ana). Se emplearon las aves como grupo bioindicador para conocer la diversidad
asociada a estos hábitats y el aporte de cada uno de ellos a la diversidad total observada
(gamma). Se obtuvieron 49.316 registros correspondientes a 232 especies de aves, el
porcentaje de completitud del muestreo varió entre 77% y 94% con los estimadores no
paramétricos de abundancia ACE y Chao1, y del 40% al 80% con los de incidencia ICE y
Jacknife. La diversidad Beta contribuye en un 51% a la diversidad Gamma y el 49%
corresponde a la diversidad Alfa. Se demuestra la importancia del aporte de los diferentes
hábitats al emsamble de aves de la ciudad. Las especies observadas representan cerca del 40%
de las especies reportadas históricamente para el municipio desde 1913. Se concluye que este
tipo de actividades y estrategias de monitorización contribuyen al conocimiento de la
diversidad y facilitan la toma de decisiones sobre la gestión y conservación tanto de los
hábitats como de las especies, en este caso sobresale el interés de las aves congregatorias,
migratorias y acuáticas.
Palabras claves: avifauna, bioindicador, diversidad alfa, beta, gamma.
Libro de memorias Primer Congreso Internacional de Biodiversidad de la Cuenca del

Orinoco. Programa de Biología. Instituto de Investigaciones de la Orinoquia Colombiana.
Universidad de los Llanos. Villavicencio, Colombia. 2009.
277
304
Tesis doctoral
Tesis doctoral
ED|UA Escola de Doctorat

Escuela de Doctorado
edua.ua.es

Tesis Johanna Isabel Murillo Pacheco

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Tesis Johanna Isabel Murillo Pacheco

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HUMEDALES LÉNTICOS NEOTROPICALES

COMO HÁBITATS ESTRATÉGICOS PARA LA

Johanna Isabel Murillo Pacheco

Johanna Isabel Murillo Pacheco

ED|UA Escola de Doctorat

HUMEDALES LÉNTICOS NEOTROPICALES COMO HÁBITATS ESTRATÉGICOS PARA LA

JOHANNA ISABEL MURILLO PACHECO

Tesis presentada para aspirar al grado de

MENCIÓN DE DOCTORA INTERNACIONAL

Para explicar toda la naturaleza no basta

Capítulo 2……………………………………………………………………………. 101

Capítulo 3……………………………………………………………………………. 153

SECCIÓN 2………………………………………………………………………….. 197

Capítulo 4 ……………………………………………………………………………. 199

Capítulo 5 ……………………………………………………………………………. 207

Capítulo 6 ……………………………………………………………………………. 217

Capítulo 7 ……………………………………………………………………………. 231

CONCLUSIONES GENERALES…………………………………………………… 282

AGRADECIMIENTOS ……………………………………………………………… 288

APÉNDICES GENERALES ………………………………………………………… 297

A pesar de la alta variedad de humedales lénticos de agua dulce en el Neotrópico, de

A través de la presente memoria de tesis doctoral se evalúa la importancia de los

formaciones de plantas y la composición de especies estuvo influida por el manejo de los

Durante el desarrollo de este estudio se detectaron especies de aves de interés por su

estrategia que permita la conciliación ambiental y el trabajo mancomunado de todos los

Palabras clave: biodiversidad, ecosistemas acuáticos, gestión y conservación de humedales,

Keywords: aquatic ecosystems, biodiversity, Llanos Orientales, plant refuges, reproduction

1.1 Definición e importancia de los humedales

"...son humedales aquellas extensiones de marismas, pantanos, turberas o aguas de

“…los humedales son todos aquellos ecosistemas que, debido a condiciones

1.2 Humedales en la Orinoquia y en el Piedemonte del Meta

En el municipio de Villavicencio algunos humedales naturales urbanos y suburbano

1.3 Biodiversidad asociada a humedales

humedales y de las características ecosistémicas para su desarrollo y supervivencia (Mitsch

1.3.1 Plantas y humedales

Estudios previos han puesto de manifiesto la alta diversidad de plantas en la

1.3.2 Aves y humedales

El Neotrópico es la región con mayor riqueza de especies de aves a nivel global

En la subregión fisiográfica del Piedemonte se encuentra la mayor concentración de

1.3.3 Medidas de análisis de diversidad y prioridades de conservación

Sarkar et al., 2002), especialmente en ambientes diversos y con presupuestos limitados,

Para determinar prioridades de conservación se ha incursionado en el uso de medidas

conocidas mundialmente como IBA’s y en Colombia denominadas AICAS (Franco et al.,

Regionalmente en la cuenca del río Orinoco en Colombia se han planteado áreas

1.4 Pérdida de humedales y de su diversidad asociada

En Colombia se han evidenciado varios conflictos provocados por la intervención

Específicamente en las dos últimas décadas en Villavicencio se ha presentado una gran

1.5 Manejo y conservación de humedales y su biodiversidad

El origen de los humedales es un factor importante en las condiciones ecológicas que se

características ambientales y de los procesos estocásticos de la región, así como de los

Dentro de la política nacional de humedales de Colombia, éstos se denominan como

Para contestar este objetivo se han propuesto como objetivos específicos:

1) Evaluar el papel de los humedales lénticos como refugio de la diversidad de plantas

3) Analizar la relación entre la diversidad de plantas y aves como herramienta potencial

4) Destacar registros biológicos de interés encontrados en los humedales lénticos del

III. ÁREA DE ESTUDIO

El manejo de los humedales es propuesto en este trabajo a través de la categorización

 Pantanos (SW): son humedales naturales denominados arbolados por la presencia

 Lagos construidos (CL): son humedales artificiales totalmente creados,

Estos tipos de humedales fueron incluidos en tres categorías de origen:

 Artificiales: son cuerpos de agua construidos completamente por el hombre, por

IV. MÉTODOS BÁSICOS

4.1. Muestreo de plantas

En este estudio se identificaron las plantas vasculares Angiospermas (plantas con

Johanna Murillo-Pacheco1, 2, Matthias Rös3, Federico Escobar4, *, Francisco Castro-Lima5,