Plaguicidas y Plantas Transgénicas

Manejo de la Resistencia en el Campo

5.1 Introducción

Como se resume en otros capítulos de este libro, la evolución de la resistencia en insectos a

pesticidas se ha reconocido como un problema agrícola desde principios del siglo XX. Sin
embargo, tomó la mayor parte del siglo 20 antes de un consenso entomológico se llegó a
conocer la gravedad del problema (NRC, 1986). Whalon et al. (2007) (Capítulo 1, este
volumen) reportan 7637 casos de resistencia a determinados productos pesticidas. Usando
estos datos, encontramos que 16 especies de artrópodos representan 3237 (43%) de estos
casos (Cuadro 5.1). Estos incluyen tres ácaros, una cucaracha, dos pulgones, una mosca
blanca, dos escarabajos, tres lepidópteros, tres mosquitos y la mosca doméstica.

Dada la gravedad del problema, ¿qué medidas se han tomado para reducir su gravedad?
¿Qué prácticas se utilizan en el campo para gestionar el riesgo? de la evolución de la
resistencia? ¿Qué medidas se toman para retrasar la aparición de resistencia? fracasos? El
objetivo del manejo de la resistencia a los insectos (IRM, por sus siglas en inglés) es
retrasar o prevenir la campo de ocurrencia de fallas de resistencia al retrasar o prevenir la
evolución de resistencia. IRM se puede caracterizar como receptivo o preventivo. Las
estrategias receptivas reaccionan a la ocurrencia generalizada de resistencia de campo,
mientras que Las estrategias preventivas intentan evitar o retrasar la resistencia antes de que
ocurra en el (Brown, 1981; Dennehy, 1987; Sawicki y Denholm, 1987).

En este capítulo, usamos un enfoque de estudio de caso para identificar posibles

generalizaciones sobre IRM, barreras para la implementación de campo y necesidades de
investigación para el futuro. Nos enfocamos en tres de las plagas agrícolas con más casos
de resistencia a pesticidas: (i) Escarabajo de la papa de Colorado, Leptinotarsa
decemlineata (Say) (Coleópteros: Chrysomelidae); (ii) pulgón verde del durazno, Myzus
persicae (Sulzer).
Tabla 5.1. Especies con mayor número de casos de resistencia reportados. (De Whalon et
al. jal., 2005; http://www.pesticideresistance.org/DB/index.html).

(
H
o
m
ó
p
t
e
ros: Aphididae); y (iii) gusano cogollero del algodón, Helicoverpa armígera (Hubner)
(Lepidoptera: Noctuidae). Se recomienda enfáticamente MRI en papa, porque la resistencia
es muy común en el escarabajo de la patata de Colorado y el melocotón verde pulgón, sin
mencionar el minador de la hoja de guisante, Liriomyza huidobrensis (Blanchard), pulgón
del algodón y trips de las palmeras, Thrips palmi (Karny). Curiosamente, a excepción de
gusano cogollero del tabaco (Heliothis virescens (F.)) (Lepidoptera: Noctuidae), polilla
dorso de diamante (Plutella xylostella) y mosca doméstica (Musca domestica), estuvimos
incapaz de encontrar mucha literatura publicada para las otras especies en la Tabla 5.1 que
abordó el manejo de la resistencia. Además de estas tres especies, también resumir el
progreso en IRM para los cultivos transgénicos Bt, algodón Bt y Bt maíz. Los cultivos
transgénicos han atraído una atención considerable, y casi todos los cultivos transgénicos
insecticidas se han comercializado con un plan MRI. En muchos casos, un plan IRM era un
requisito importante para obtener registro de estos cultivos transgénicos. Una comparación
del estado de la práctica de será esclarecedora el manejo de la resistencia a plaguicidas y
cultivos transgénicos.

5.2 Manejo de la resistencia de insectos para insecticidas

Escarabajo de patata de Colorado, Leptinotarsa decemlineata

El escarabajo de la patata de Colorado ha desarrollado resistencia a todos los insecticidas

sintéticos utilizados para su control, incluidos los organofosforados, los organoclorados, los
carbamatos y piretroides (Bishop y Grafius, 1996; Whalon et al., 2005). Durante un período
de graves problemas de resistencia (1990-1994), la industria de la papa de Michigan
experimentó pérdidas de cultivos y costos de control de $ 350-615 / ha por año (Grafius,
Manejo de la Resistencia a Plaguicidas y Plantas Transgénicas 1997). Los productores en
regiones con problemas severos de resistencia adoptaron algunas prácticas creativas de
manejo, incluyendo lanzallamas de propano para el control de los adultos de principios de
temporada (Moyer et al., 1992) y zanjas revestidas de plástico para reducir la migración.
entre campos (Misener et al., 1993).

El neonicotinoide imidacloprid se aprobó para su uso en patatas en 1995 y se adoptó

rápidamente en las regiones de producción de papa del este y centro norte de América del
Norte, lo que resultó en una disminución neta del ingrediente activo de los insecticidas
utilizados en las papas (MIASS, 1994, 1995/1996; Guenthner et al., 1999) y cese de
controles mecánicos. En la actualidad, entre el 70 y el 80 % de la superficie cultivada de
patatas en el centro y este de EE. UU. se trata con imidacloprid o tiametoxam para el
control del escarabajo de la patata de Colorado (NASS, 2004). La mayoría las aplicaciones
son en aplicaciones de siembra en surco o tratamientos de semillas. Allá ha habido un
rápido aumento en el número de productos neonicotinoides, y hay había siete ingredientes
activos utilizados en una docena o más de productos registrados disponibles para los
productores de papa de EE. UU. en 2007.

La resistencia a imidacloprid en el escarabajo de la patata de Colorado en el campo fue

encontrada por primera vez en 1997 (Zhao et al., 2000). Ahora está muy extendida en todo
el región de producción oriental (Bishop et al., 2003; Grafius et al., 2004) y apareció por
primera vez en la región de producción del centro norte en 2004 (Grafius et al., 2005).
Resistencia al tiametoxam, otro neonicotinoide, se encontró por primera vez en el
escarabajo de la patata de Colorado en el campo en 2003 (Byrne et al., 2004).
El Subcomité de Neonicotinoides del Comité de Acción contra la Resistencia a los
Insecticidas (IRAC) de la Agencia de Protección Ambiental de EE. UU. (EPA) ha
recomendaciones generales para el manejo de la resistencia a los neonicotinoides (IRAC,
2005). El Consejo Nacional de la Papa de EE. UU. también ha desarrollado
recomendaciones para el manejo de la resistencia a los neonicotinoides para las papas de
Colorado. escarabajo y pulgón verde del duraznero en papas (NPC, 2005). Ambos grupos
recomiendan el uso de neonicotinoides dentro de un amplio manejo integrado de plagas
(MIP) programe y recomiende evitar el uso repetido de neonicotinoides, insecticidas, como
un neonicotinoide foliar, luego de una aplicación de un neonicotinoide en la siembra. Los
principios subyacentes están en consideración de la totalidad complejo de plagas,
reduciendo la necesidad de aplicar insecticidas y rotación de insecticidas modos de acción,
por lo que no se utiliza un insecticida con el mismo modo de acción secuencialmente sobre
la plaga. Siendo una plaga especializada de papa y otros Solanaceae, generalmente no hay
grandes hábitats de refugio para la papa de Colorado. escarabajo fuera de los campos de
patatas.

Las opciones de manejo de plagas para el escarabajo de la patata de Colorado son limitadas
(Hare, 1990). No existen agentes de control biológico que ofrezcan un control efectivo de
Escarabajo de patata de Colorado. Asimismo, ninguna variedad comercial de papa ofrece
hospedante resistencia de las plantas; NewLeaf™, una variedad de patata resistente
modificada genéticamente se retiró del mercado en 2000. El escultismo y el uso de la
economía los umbrales no son aplicables para controlar el escarabajo de la patata de
Colorado cuando se usan neonicotinoides, porque se aplican normalmente en la siembra.
Sin embargo, se necesitan exploración y umbrales para plagas no controladas por
neonicotinoides y para detectar fallas en el control del escarabajo de la papa de Colorado y
resistencia potencial problemas.

La táctica principal de MRI para reducir la necesidad de aplicar insecticidas para El

escarabajo de patata de Colorado es la rotación de cultivos. Además, la rotación de cultivos
fuerza la dispersión de los escarabajos y puede aumentar la mezcla genética. Aunque la
rotación de cultivos puede acelerar la evolución de la resistencia en plagas altamente
móviles (Peck et al., 1999), la biología del escarabajo de la patata de Colorado sugiere que
la rotación sería beneficiosa para IRM en este caso. La rotación de cultivos retrasa la
llegada de escarabajos a un nuevo campo de patatas en comparación con un campo no
rotado y reduce el tamaño de la población de escarabajos (Wright, 1984; Weisz et al., 1994,
1996), reduciendo la necesidad de tratamientos con insecticidas.

Sin rotación, puede haber poco movimiento de escarabajos entre campos. Se cree que la
resistencia al imidacloprid en el escarabajo de la patata de Colorado se hereda en manera
incompletamente recesiva (Zhao et al., 2000), y la dispersión y el flujo de genes inducido
por la rotación de cultivos puede ser importante para retrasar la resistencia evolución.

Aunque el 75% de los productores de papa de Michigan utilizan la rotación de cultivos

(Michigan Potato Industry Commission, 1998), en la mayoría de los casos esto ha tenido un
impacto mínimo sobre las poblaciones del escarabajo de la patata de Colorado. Para reducir
significativamente las poblaciones de escarabajos, los campos rotados deben estar a más de
500 m de distancia, lo que hace que los escarabajos vuelen en lugar de caminar entre
campos (Weisz et al., 1996). Sin embargo, el objetivo principal de la rotación de cultivos
suele ser el manejo de enfermedades y, a menudo, los campos solo se rotan uno al lado del
otro. La rotación de cultivos también está limitada por la tierra disponible y el riego.
algunos cultivadores lados alternos de un pivote central en una rotación de dos años.
También se debe considerar la planificación entre productores vecinos (Weisz et al., 1996).

en un 1994 encuesta de productores de Ohio, menos de la mitad de los campos de papa

rotaron >400 m (Waller et al., 1998). Por lo tanto, la rotación no ha sido un MRI efectivo y
generalizado. práctica. Otra práctica de manejo de plagas que comúnmente se combina con
la rotación de cultivos lado a lado es el tratamiento selectivo de los bordes de los campos.
Fronteras adyacentes a la cosecha de papa del año anterior es a menudo la porción más
infestada de una (Dively et al., 1998; Hoy et al., 2000), porque la mayoría de los
escarabajos entran el nuevo campo y permanecer en las filas del borde. Los aerosoles
fronterizos pueden ayudar a IRM al dejar una parte de la población (escarabajos en medio
del campo) sin tratar, en comparación con el tratamiento de todo el campo. El impacto de
los rociados fronterizos en IRM depende de la proporción de la población expuesta a la
aplicación de insecticidas. Prácticas IRM, tales como cultivos trampa y controles
mecánicos (lanzallamas de propano, trincheras y aspiradoras de cultivos), se usaron en <3 y
0% de la superficie cultivada, respectivamente, después de la adopción de neonicotinoides
(Michigan Potato Industry Comisión, 1998).

Si es necesaria una segunda aplicación de insecticida después de la aplicada en la siembra,

la práctica del IRM es usar un insecticida con un modo de acción diferente. El tratamiento
con imidacloprid en la siembra seguido de un tratamiento foliar con imidacloprid fue una
práctica común desde el principio, pero ahora la mayoría de los productores rotan los
insecticidas. La reciente disponibilidad de spinosad y la creciente resistencia al
imidacloprid Los problemas han alentado a los productores a usar spinosad para el control
de temporada tardía de larvas y adultos de verano subsiguientes si se necesita tratamiento
después de la siembra aplicación de un neonicotinoide.

Pulgón verde del durazno, Myzus persicae

Existen programas IRM para un número limitado de especies de áfidos y sistemas de

cultivo en todo el mundo. La resistencia a los insecticidas se ha estudiado mejor en el
pulgón verde del durazno. Se han identificado múltiples mecanismos de resistencia
(Devonshire et al., 1998), incluida la amplificación génica (E4 y FE4), la acetilcolinesterasa
insensible o modificada (MACE) y la resistencia a la caída (kdr) que confieren resistencia a
los insecticidas organofosforados, carbamatos y piretroides. respectivamente. La resistencia
a los organofosforados se documentó por primera vez en poblaciones de áfidos verdes del
duraznero del estado de Washington en 1952 (Anthon, 1955). Las poblaciones resistentes
se propagaron rápidamente y, en 10 años, se encontraron poblaciones de áfidos verdes del
duraznero con genes E4 idénticos en Europa y otras partes del mundo (Devonshire et al.,
1998). Rara vez el pulgón verde del melocotonero alcanza densidades que resulten en daños
directos a las plantas, pero la especie es de gran importancia económica como vector de
más de 100 virus de plantas, 13 solo en papas (Blackman y Eastop, 2000). Como vectores
de virus, incluso las densidades bajas de áfidos pueden resultar en un nivel inaceptable de
incidencia de la enfermedad. Para limitar la propagación de enfermedades en los cultivos,
los productores a menudo aplican múltiples aplicaciones de insecticidas para lograr el
control de los áfidos durante toda la temporada, lo que ha resultado en una intensa selección
de resistencia a los insecticidas.
Para el pulgón verde del melocotonero, hay un número limitado de insecticidas en todo el
mundo que aún brindan un control aceptable. Entre estos se encuentra el organofosforado
metamidofos, un compuesto que se ha registrado para su uso en América del Norte. desde
1972, pero es tan tóxico para aves y mamíferos que es usado de mala gana por muchos
productores de papa. Los neonicotinoides son activos y persistentes a bajas (g/ha) cuando
se aplica a la semilla o al suelo. Un insecticida novedoso que brinda un control aceptable
del pulgón verde del duraznero es la pimetrozina (clase piridina azometina).

El modo de acción de la pimetrozina sigue siendo desconocido, pero aparentemente es un

factor central toxina del sistema nervioso. El pulgón verde del durazno resistente a los
insecticidas se controla fácilmente con este material (Davis et al., 2003). Una vez expuesto
a la pimetrozina, verde el pulgón del durazno inmediatamente retira sus estiletes de la
planta y nunca más intentos de alimentarse (Harrewijn y Kayser, 1997).

Debido a que el pulgón verde del durazno tiene una propensión tan alta a desarrollar
resistencia a los insecticidas, es imperativo que se implementen programas de IRM para
preservar los pocos materiales efectivos que aún están disponibles. Hay informes aislados
de resistencia al metamidofos (Whalon et al., 2005), pero no se han informado casos de
resistencia a cualquier neonicotinoide o pimetrozina en pulgón verde del melocotonero
(Nauen y Elbert, 2003). Debido a que muchos insecticidas a base de neonicotinoides son
disponible para su uso, es un desafío educativo para aconsejar a los profesionales de
cultivos a Practique el sonido IRM. Para retrasar el desarrollo de resistencia en el pulgón
verde del durazno, es esencial considerar todo el complejo de plagas asociado con un
cultivo para que las prácticas de MRI no interfieran con las necesidades de manejo de
plagas. IRM para cualquier insecto tiene como objetivo reducir la exposición de la plaga
objetivo a los insecticidas de tres maneras generales: (i) asegurando refugios generalizados,
que son hábitats donde la plaga no está expuesta a él insecticida; (ii) minimizando la
necesidad de aplicaciones de insecticidas; y (iii)evitando el uso secuencial de insecticidas
con el mismo modo de acción.

Para el pulgón verde del durazno, una especie con 875 huéspedes conocidos (Leonard et al.,
1970), indudablemente existen extensos refugios fuera de la papa. Sin embargo, porque la
reproducción sexual es limitada en el pulgón verde del durazno, no está claro si los refugios
pueden retardar el desarrollo de resistencia a los insecticidas en esta especie. con
holociclico pulgón verde del melocotonero, la reproducción sexual ocurre solo una vez al
final del ciclo de crecimiento temporada, mientras que 15 o más generaciones de
reproducción partenogenética ocurren durante la temporada En climas permisivos, la
situación se complica aún más por la aparición de poblaciones anholocíclicas que hibernan
como clones asexuales. Evitar el uso secuencial de insecticidas con el mismo modo de
acción puede ser una estrategia IRM eficaz. Los estudios en el Reino Unido han
demostrado que los anholocíclicos,

Los clones resistentes a organofosforados tienen menos probabilidades de sobrevivir el

invierno que los clones susceptibles (Devonshire et al., 1998), lo que sugiere un costo de
adecuación para mantener la resistencia en ausencia de presión de selección. Si los costos
de acondicionamiento físico son comunes en el pulgón verde del duraznero resistente,
evitando el uso secuencial de insecticidas con el mismo modo de acción podría permitir la
reversión a la susceptibilidad.

Cuando hay muchas opciones de control disponibles, los profesionales pueden necesitar
orientación para evitar el uso secuencial involuntario de productos con el mismo modo de
control. acción. El IRAC, un comité interempresarial (www.irac-online.org), ha
desarrollado un sistema de clasificación de insecticidas, ubicándolos en 28 grupos según su
modo de acción. La clasificación permite una implementación más sencilla del MRI, ya que
los profesionales no necesitan tener conocimientos sobre insecticidas. química para evitar el
uso secuencial de productos con el mismo modo de acción.

Con respecto a IRM, la producción de papa de América del Norte presenta importantes
diferencias regionales (Radcliffe et al., 1991). En el centro oeste y norte estados, el
escarabajo de la patata de Colorado es la plaga clave y el pulgón verde del durazno es una
plaga secundaria. En las Marítimas, Maine, los estados Inter montañosos y el Pacífico El
pulgón verde del melocotonero del noroeste es la plaga clave. En los estados del centro
oeste y norte, el escarabajo de la patata de Colorado es la clave plaga de la papa y debe
controlarse desde el momento en que emerge el cultivo hasta la cosecha.
Antes de que estuvieran disponibles los insecticidas neonicotinoides, las aplicaciones
foliares repetidas los insecticidas a menudo resultaron en el resurgimiento inducido por
insecticidas de durazno verde áfido. Con el uso generalizado de neonicotinoides sistémicos
en la siembra, no se ha encontrado el resurgimiento del pulgón verde del durazno.
Desafortunadamente, los neonicotinoides tienden a ser menos efectivos contra el salta hojas
de la papa, Empoasca fabae (Harris), que la mayoría de los insecticidas foliares utilizados
anteriormente contra Colorado escarabajo de patata En los estados del centro norte, los
cultivadores que usan neonicotinoides pueden necesidad de aplicar insecticidas foliares
adicionales para el control del salta hojas de la papa. Prácticamente cualquier insecticida
piretroide, organofosforado o carbamato proporcionará control aceptable del salta hojas de
la papa, pero estos productos a menudo inducen a los áfidos resurgimiento.

Para evitar el resurgimiento de áfidos, una estrategia IRM recomendada es usar insecticidas
por debajo de las dosis indicadas para el control de la chicharrita de la papa (Sur Anyi et al.,
1999). IRM suele advertir contra esta práctica (http://www.irac-online.org), porque el
preservar los depredadores y parasitoides que mantienen alejadas a las poblaciones de
áfidos verdes del durazno.

resplandeciente. Además, el salta hojas de la papa tiene una amplia variedad de huéspedes y
gran parte de su hábitat sigue sin tratarse en gran medida en la región. Finalmente, el salta
hojas de la patata no puede sobrevivir el invierno en la región norte central y debe migrar
cada primavera desde los sitios de hibernación a lo largo del Golfo de México. Por lo tanto,
incluso si se desarrollara resistencia en una temporada y algunos individuos migraron de
regreso a los sitios de hibernación, aportan poca resistencia a la gran población que hiberna,
que nunca tratados con insecticidas. Parecería que la resistencia a los insecticidas en la papa
salta hojas se desarrollará muy lentamente, y el uso de tasas por debajo de la etiqueta en la
papa para prevenir la quema de las poblaciones de áfidos verdes del melocotonero supera
los riesgos de exposición chicharrita de la patata a dosis subletales de insecticida.

En las Islas Marítimas, Maine, los estados Inter montañosos y el noroeste del Pacífico (y a
veces en los estados centrales del este y del norte), pulgón verde del durazno alcanza
densidades tratables de 3–10/100 hojas para semilla de papa (Cancelado y Radcliffe, 1979;
Hanafi et al., 1989; Flandes et al., 1991; Mowry, 2001) y 30–50/hoja para el procesamiento
de papas (Byrne y Bishop, 1979; Cancelado y Radcliffe, 1979; Shields et al., 1984).
Insecticidas utilizados para durazno verde pulgón generalmente proporciona un control
adecuado para el salta hojas de la papa, por lo que el IRM La estrategia es evitar el uso
secuencial de productos con el mismo modo de acción. Si los neonicotinoides se aplican en
la siembra para el escarabajo de la patata de Colorado de temporada temprana control, la
recomendación de IRM para el control del pulgón verde del durazno es seguir con
pimetrozina o metamidofos. Alternativamente, si el escarabajo de la patata de Colorado se
controla con productos que no sean neonicotinoides, los aerosoles de neonicotinoides
pueden utilizarse para el control de pulgones. En algunas situaciones excepcionales, la
mejor opción para algunos los productores de papa pueden seguir una aplicación de
neonicotinoide durante la siembra con una aplicación foliar de neonicotinoide. En este caso,
la recomendación IRM es programar la segunda aplicación de neonicotinoides lo
suficientemente temprano para evitar el tratamiento Escarabajo de la patata de Colorado de
segunda generación. Aquí la estrategia es preservar la susceptibilidad en el escarabajo de la
patata de Colorado, porque hay pocos productos químicos alternativos. para un control
confiable de escarabajos.

En el Noroeste del Pacífico, dos nuevas plagas se han identificado recientemente: (i) la
chicharrita de la remolacha, Circulifer tenellus (Baker) (Homoptera: Cicadellidae), que
transmite el agente de virescencia de la papa (Lee et al., 2004); y (ii) la patata polilla del
tubérculo, Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera: Gelechiidae), una plaga tardía. Si
estas nuevas plagas persisten y requieren tratamiento anual en un área geográfica amplia,
los programas de MRI en el noroeste del Pacífico tendrá que reevaluarse. Una preocupación
adicional para los productores es la propensión de los ácaros araña de dos puntos,
Tetranychus urticae Koch (Acarina: Tetranychidae), a brotar después de múltiples
aplicaciones de piretroides y organofosforados, agregando otra plaga más a un sistema que
tiene pocas alternativas productos químicos que proporcionan un control fiable. Se espera
que el insecto objetivo desarrolle resistencia más rápido. Sin embargo, hay únicos aspectos
de la producción de papa que hacen factible esta práctica para el salta hojas de la papa.
En primer lugar, las otras plagas principales del sistema, el escarabajo de la patata de
Colorado y el melocotonero verde. pulgón, ya son resistentes a estos productos. El uso de
tasas por debajo de la etiqueta tiene como objetivo.

Gusano cogollero, Helicoverpa armigera

Han pasado más de 20 años desde la introducción de una estrategia de IRM en la industria
algodonera australiana. La estrategia se implementó cuando los piretroides 124 D.C.
Andow et al. resistencia en H. armigera, la principal plaga del algodón en Australia resultó
en control de campo insatisfactorio (Gunning et al., 1984). Aunque voluntario, debido a la
grave amenaza que representa para el control de plagas la resistencia a los piretroides, la
adopción de la estrategia estuvo cerca del 100% en todas las áreas de cultivo de algodón del
este Australia, que abarca en términos generales nueve sistemas distintos de valles fluviales
desde el centro Queensland hasta el sur de Nueva Gales del Sur.

El enfoque adoptado para gestionar la resistencia involucró consultas con representantes de

todas las facetas de la industria. Estas estrategias incorporaron una comprensión del uso de
químicos en todos los cultivos adyacentes al algodón, en reconocimiento que era necesario
un enfoque coordinado entre todas las empresas de cultivo para gestión eficaz. La
cooperación y coordinación entre todos los interesados y partes afectadas se consideraron
esenciales para garantizar la plena aplicación de la estrategia.

La estrategia implicó restringir los piretroides a una ventana de uso correspondiente al ciclo
de vida promedio de H. armigera (42 días), por lo que la selección fue limitada a una sola
generación. Esta ventana de uso, con la restricción añadida de un máximo de tres
aplicaciones durante la ventana, se colocó para coincidir con la importante etapa máxima de
floración/cuajado de cápsulas tempranas en el algodón. Esto también correspondió al
período pico de floración del sorgo donde se usaron piretroides. para el control de la
mosquita del sorgo. El endosulfán estaba disponible para su uso antes y durante esta
ventana, y otros insecticidas con diferentes modos de acción, como el organofosforados y
carbamatos, se utilizaron después de la ventana. Adicional Las pautas incluyeron agregar
un ovicida a los aerosoles de piretroides en situaciones de alta presión de los huevos, nunca
de una sospecha de falla en el control de piretroides con otra aplicación de piretroide, y
usando al menos tres de los cinco diferentes modos de acción disponibles cuando los
cultivos estaban recibiendo múltiples fumigaciones.

Las medidas no químicas también se incorporaron y describieron en la estrategia. para

reducir la necesidad de aplicación de insecticidas. La estrategia IRM fue diseñada para
adaptarse a un sistema IPM, donde se evitan los piretroides de amplio espectro temprano en
la temporada para fomentar la acumulación de especies beneficiosas para reducir H.
armigera y reemplazadas por productos químicos relativamente más suaves, como el
endosulfán y el Bt foliar. Se proporcionaron pautas con respecto a la siembra de cultivos
antes para evitar poblaciones altas de H. armigera más adelante en la temporada de
crecimiento. Minucioso Se recomendó la exploración y el uso de umbrales económicos
para reducir el exceso de rociado al optimizar el momento de las aplicaciones de rociado.
No rociado o raramente rociado refugios y la incorporación de sorgo, girasol y maíz de
secano en ambos.

Las regiones algodoneras y no algodoneras también fueron una fuente importante de

dilución de la resistencia a los piretroides. Si bien estos refugios, junto con otros no
agrícolas refugios como la vegetación nativa, no fueron cultivados específicamente para
este propósito, el aumento de la susceptibilidad al comienzo de cada temporada dependía en
la dilución por polillas susceptibles de estas áreas.

La estrategia voluntaria fue bien recibida por la industria, que enfrentó la amenaza muy real
de perder los piretroides populares en una variedad de cultivos, y la frecuencia de la
resistencia a principios de la temporada de crecimiento se mantuvo estable durante algunos
años (Forrester, 1989a). Las restricciones al uso de productos químicos, en particular los
piretroides y el endosulfán se adhirieron firmemente, al igual que los componentes no
químicos de la estrategia. Varias medidas no químicas se convirtieron Manejo de la
Resistencia a Plaguicidas y Plantas Transgénicas 125 disponibles y fueron adoptados por la
industria a medida que se desarrollaba el IPM. Esto incluido la incorporación de la "reventa
de pupas" al final de la temporada para romper el ciclo de resistencia entre temporadas. En
1989/1990, la estrategia se modificó después La resistencia a los piretroides al final de la
temporada aumentó en todos los valles para niveles más altos que los medidos previamente,
y la resistencia en los hábitats de refugio superó los niveles que podrían diluirse fácilmente
por la migración anual de primavera (Forrester, 1989b). En respuesta, la ventana de uso de
piretroides se limitó a 35 días para reducir aún más la selección. Además, directrices más
estrictas con respecto a También se agregó el uso de piretroides, incluido el objetivo solo de
larvas más pequeñas que podrían todavía ser asesinado por los piretroides.

En los años siguientes, se realizaron cambios adicionales en la estrategia a medida que

mejoraba la comprensión de la resistencia, y la industria adoptó métodos alternativos de
control de insectos. métodos de control y manejo de resistencia incorporado en plagas
chupadoras. En 1990/1991, la estrategia se modificó para incluir el sinergista piperonilo
butóxido (PBO) mezclado con piretroides. La investigación había demostrado que la
principal mecanismo de insensibilidad nerviosa común en 1983/1984 había sido
reemplazado por un mecanismo de resistencia mediado por enzimas (Gunning et al., 1991)
que podría ser sinergizado por PBO. Si bien esto mejoró el control de campo, el monitoreo
de resistencia indicó que la resistencia a los piretroides se estableció firmemente en el
campo y continuó aumentando (Forrester, 1992).

Durante la temporada 1993/1994, el LepTon® Test Kit, que permitió una diferenciación
relativamente rápida entre H. armigera y Helicoverpa punctigera,

Se presentó. Ambas especies son plagas graves, pero H. punctigera sigue siendo susceptible
a los insecticidas. Como consecuencia, la lógica subyacente de la estrategia de MRI pasó de
limitar la selección a una sola generación a evitar activamente la selección.

uso de piretroides y endosulfán en poblaciones resistentes de H. armigera. Se relajaron

otras restricciones sobre el uso de piretroides, eliminando la ventana de uso, la número
máximo de aplicaciones permitidas, y las restricciones de uso en otros cultivos. Si bien las
restricciones de piretroides se relajaron en este momento, hay pocas dudas que las medidas
tomadas para manejar la resistencia observada previamente en el campo prolongaron su uso
hasta otras estrategias, como la que ofrece el LepTon® Kit de prueba, podría desarrollarse.

El manejo moderno de la resistencia sigue siendo una prioridad del algodón australiano
industria, pero el enfoque ha cambiado de la resistencia a los piretroides a la gestión
proactiva de las nuevas químicas compatibles con IPM. Los piretroides ahora están
restringidos para su uso en la última parte de la temporada de crecimiento cuando la
interrupción de beneficios los insectos enemigos naturales pueden tolerarse. La resistencia a
los piretroides está firmemente establecida en las poblaciones de H. armigera, y rara vez se
aplican sin la adición de PBO o en una mezcla con otro insecticida con un modo diferente
de acción.

Posiblemente, la mayor barrera para implementar un manejo efectivo de la resistencia es la

formulación de una estrategia que maneje la resistencia de manera efectiva pero que
permanezca práctico para los productores que deben controlar complejos de plagas
variables a lo largo de un rango de condiciones de crecimiento. En sus inicios, el
cumplimiento de la estrategia fue alto, ya que la amenaza de resistencia a los piretroides se
observó fácilmente en el campo como control insatisfactorio. Desde entonces se ha
adoptado un enfoque proactivo para evitar desarrollo de resistencia y, con la introducción
del algodón transgénico y la 126 D.C. Andow et al. registro de varios nuevos insecticidas
para el control de Helicoverpa, la amenaza de Es probable que muchas personas olviden o
no aprecien el fracaso del control debido a la resistencia. nuevo en la industria. Desde 1996,
la formulación de la estrategia IRM ha sido responsabilidad del Comité de Estrategia de
Manejo de Insectos y Transgénicos (TIMS, por sus siglas en inglés), que compuesto por
representantes de todos los aspectos de la industria. este comité cuenta con el apoyo de
grupos de productores y consultores, y utiliza el monitoreo de la resistencia resultados y
otra información para formular estrategias efectivas de IRM. Un anual Los investigadores
realizan una gira de resistencia para informar sobre la resistencia. y educar a los
productores y consultores sobre la importancia del manejo de la resistencia. Este recorrido
proporciona una interfaz para que los investigadores reciban comentarios para
consideración al formular cambios en la estrategia de IRM. La consecuencia ha sido una
estrategia que continúa evolucionando, reflejando un compromiso entre prácticas ideales de
MRI y realidades asociadas con la disponibilidad de insecticidas opciones Los insecticidas
ya no están restringidos a una ventana de uso correspondiente a una sola Helicoverpa spp.
generación, y en general las aplicaciones se han extendido para cubrir dos generaciones con
límites solo en el número máximo de aplicaciones El aumento del riesgo de resistencia se
gestiona mediante la adopción de opciones de control no químicas, como la manipulación
de poblaciones beneficiosas, y el uso de un mayor número de productos químicos
insecticidas (12 incluidos los biológicos) con diferentes modos de acción. Por el contrario,
el piretroide original IRM estrategia tenía sólo cuatro modos de acción insecticida
disponibles. Sin este compromiso, se pone en peligro el cumplimiento y no se puede lograr
un IRM Inalcanzable.

5.3 Manejo de la resistencia de insectos para cultivos transgénicos

Algodón Bt en Australia Como se acaba de discutir, la resistencia a los insecticidas en H.

armigera ha sido una constante desafío para las industrias agrícolas en Australia,
particularmente la industria del algodón (Fitt, 1989, 1994; Forrester et al., 1993). En 1996,
con la introducción del primera generación de algodones transgénicos que expresan
proteínas insecticidas de Bacillus thuringiensis (Bt), esta historia de resistencia proporcionó
un contexto de importancia crítica que guio un enfoque maduro y mesurado por parte de la
industria para la nueva tecnología El primer algodón Bt expresó la proteína Cry1Ac de
Monsanto bajo el nombre comercial INGARD® y estaba disponible en un conjunto de
localmente variedades adaptadas. Más recientemente, variedades que expresan dos
proteínas Bt, Cry 1Ac y Cry2Ab, conocido como Bollgard II™, se han comercializado. La
posibilidad de evolución de resistencia a los algodones Bt por parte de H. armigera fue una
verdadera preocupación Por esta razón, una estrategia preventiva de manejo de la
resistencia se implementó para acompañar el lanzamiento comercial de variedades Bt en
1996 (Roush et al., 1998). Antes de ese lanzamiento, la industria algodonera estableció el
Comité TIMS para supervisar el desarrollo y aprobación de estrategias e interacciones con
los organismos reguladores, y para proporcionar información críticamente importante
compromiso de la industria algodonera desde el inicio de la era transgénica.

Manejo de la Resistencia a Plaguicidas y Plantas Transgénicas 127 La estrategia australiana

de manejo de la resistencia para los algodones Bt se basa en el uso de refugios
estructurados para reducir la presión de selección y mantener individuos susceptibles en la
población (Roush, 1996, 1997; Gould, 1998; Roush et al., 1998) aprovechando la polifagia
y movilidad local de H. armigera para utilizar el flujo de genes para contrarrestar la
selección de resistencia en transgénicos cultivos. En cambio, los refugios naturales
extensivos anulan efectivamente el riesgo de resistencia en H. punctigera. De hecho, H.
punctigera proporciona un excelente ejemplo natural de la capacidad de la estrategia de
refugio para reducir el riesgo de resistencia.

Los elementos clave de la estrategia australiana son los siguientes (Monsanto, 2004):

I. Refugios efectivos en cada finca que cultive algodón Bt, para reducir la exposición
y presión de selección.
II. Eliminación de plantas Bt voluntarias antes de sembrar el próximo cultivo, para
eliminar presión de selección inadvertida.
III. Ventana de plantación definida para algodón Bt para evitar cultivos tardíos que
pueden estar expuesto a abundante H. armigera al final de la temporada de
crecimiento, para eliminar presión de selección innecesaria.
IV. Cultivo obligatorio de cultivos de algodón Bt para destruir la mayoría de los que
hibernan pupas de H. armigera, para seleccionar frente a posibles plagas resistentes.
V. Umbrales de rocío definidos para Helicoverpa para asegurar que cualquier
sobreviviente en él se controlan los cultivos, para seleccionar frente a posibles
plagas resistentes.
VI. Seguimiento de los niveles de resistencia al Bt en poblaciones de campo.

Los productores australianos pueden elegir entre cinco opciones diferentes de refugio, cada
una con un requerimiento de área diferente determinado por la productividad relativa del
refugio (Fitt y Tann, 1996) en comparación con el refugio de "control", que es algodón
convencional sin fumigar. Los requisitos de refugio son algo mayores que los requeridos en
otras partes del mundo (por ejemplo, EE. UU.). Para las diferentes opciones, los tamaños de
refugio necesarios para cada 100 ha de algodón Bt son: (i) 100 ha de algodón fumigado
algodón convencional (50% refugio); (ii) 10 ha de algodón convencional sin pulverizar
(9%); (iii) 5 ha de guandú sin pulverizar (4,8%); (iv) 15 ha de sorgo sin fumigar (13%); o
(v) 20 ha de maíz sin fumigar (16,7%). Los cultivos refugio no pueden ser Bt cultivos o
tratados con aerosoles Bt, y debe estar muy cerca del transgénico cultivos (dentro de 2 km)
para maximizar las posibilidades de mezcla y apareamiento efectivos entre subpoblaciones
(Dillon et al., 1998).
Elementos adicionales de conservadurismo en la estrategia IRM fueron una introducción
gradual de las variedades INGARD® y la limitación del área de algodón INGARD® a ≤
30% del área total de algodón (70% refugio). La sugerencia de una limitación del área se
originó en los propios cultivadores de algodón y se implementó a través del proceso TIMS
como un medio para minimizar aún más el riesgo de resistencia a la Proteína Cry1Ac en
preparación para el lanzamiento futuro esperado de combinaciones de dos genes
(Cry1Ac/Cry2Ab). En el primer año, 1996, las variedades INGARD® se cultivaron en
30.000 ha que representan alrededor del 8% del área total de algodón. En los años
siguientes, el área aumentó en incrementos del 5% cada año hasta el 30% tope, que se
alcanzó en la temporada 2000/2001.

Las variedades Bollgard II™ con dos genes Bt se aprobaron por primera vez para uso
comercial en 2002/2003 cuando ocupaban solo 5000 ha. los dos genes 128 D.C. Andow et
al. variedades proporcionan una eficacia mucho mejor y, por lo tanto, una reducción aún
mayor en requerimiento de pesticidas, pero su objetivo principal es proporcionar mucho
mayor resiliencia frente al riesgo de resistencia (Roush, 1998). Desde el principio, La
industria australiana apuntó a una transición rápida a Bollgard II™, con INGARD®
variedades retiradas después de la temporada 2003/2004. Desde 2004/2005 en adelante,
sólo las variedades Bollgard II™ han estado disponibles, eliminando así el riesgo de
despliegue mixto de variedades de un solo gen y de dos genes. Como se describe a
continuación.

En esta sección, esta política es significativamente diferente de la de los EE. UU., donde no
existe ningún cambio obligatorio en las variedades de dos genes. Desde 2004/2005 también
se eliminó la limitación de área para el algodón Bt, excepto para cumplir con los requisitos
de refugio, y, en esa temporada, el algodón Bt ocupaba alrededor del 70% del área total de
algodón. Eso Cabe destacar que a pesar del riesgo de resistencia reducido con el despliegue
de dos Los genes Bt, todos los demás componentes de la estrategia de manejo de la
resistencia permanecen sin cambios, manteniendo así un enfoque conservador de manejo de
la resistencia.

La estrategia australiana de IRM también incluye consideraciones para garantizar el

cumplimiento, la auditoría del cumplimiento y el control de la resistencia. Todos los
aspectos de El plan IRM para las variedades de algodón INGARD® y Bollgard II™ se
enumeran en el etiqueta del producto y son parte de un contrato de un solo uso que los
productores deben firmar con el proveedor de tecnología (en este caso, Monsanto) para
comprar semillas. Por lo tanto, los componentes del plan IRM son legalmente vinculantes
para el productor. Apoyar el contrato y la etiqueta, cada finca que cultive algodón Bt debe
auditarse tres veces cada año para verificar el cumplimiento de los refugios, el uso de
pesticidas y la obligatoriedad cultivo de fin de temporada. En algunos años, la tasa de
licencia de tecnología para El algodón INGARD® también incluyó un reembolso para los
productores que cumplieron con los requisitos de las tres auditorías. Ese incentivo ya no se
brinda con las variedades Bollgard II™, pero el cumplimiento de la estrategia IRM
acordada se ha mantenido extremadamente alta (Informe de Agronegocios Macarthur,
2004).

Antes del lanzamiento comercial de los algodones Bt, se completó una serie de estudios
durante 4 años para establecer las susceptibilidades de referencia tanto de H. armígera y H.
punctigera a la toxina Cry1Ac y algunas combinaciones de toxinas. Estos Los estudios
demostraron una variación geográfica considerable en la tolerancia a las toxinas Bt, pero no
hay evidencia de resistencia per se (Forrester, 1994). Desde entonces, se ha puesto en
marcha un programa de seguimiento de la resistencia para proporcionar indicaciones
tempranas del cambio en las frecuencias de los genes de resistencia en las poblaciones de
campo. el seguimiento El sistema ha evolucionado desde la confianza en un enfoque de
dosis discriminatoria hasta el programa actual, que implica tanto la discriminación de dosis
como una pantalla F2 (Andow y Alstad, 1998) para proporcionar estimaciones más precisas
de genes de resistencia frecuencias para los genes Bt ahora desplegados en los algodones
Bollgard II™. Hasta la fecha, el programa de monitoreo ha confirmado que la frecuencia de
fondo de La resistencia a Cry1Ac es baja y <10-3 (Mahon et al., 2004), y no ha mostrado
evidencia de un aumento en la resistencia a Cry1Ac después de ocho temporadas de uso en
Bt algodón (Mahon et al., 2004), a pesar de los informes de una cepa de resistencia de bajo
nivel.
(Gunning et al., 2005). Asimismo, no se han detectado cambios en la resistencia a Cry2Ab
después de solo dos temporadas de uso, aunque la frecuencia de fondo de la resistencia a
Cry2Ab es sorprendentemente alta (~10-3) (Mahon et al., 2004).

La base genética y las características de aptitud de la resistencia a Cry1Ac y Cry2Ab

Manejo de la Resistencia a Plaguicidas y Plantas Transgénicas 129 en H. armigera
australiana aún no se han definido por completo, pero ambos parecen ser recesivos o semi
dominantes y, al menos en el caso de Cry1Ac, asociados con penalizaciones significativas
de forma física (Mahón, datos no publicados).

Algodón Bt en USA

Los algodones Bt que contienen Cry1Ac recibieron un permiso provisional para su

comercialización en los EE. UU. de la EPA en 1995 (USEPA, 1998). Producen un alto
dosis de la proteína Cry1Ac contra dos de las plagas de lepidópteros objetivo, H. virescens
y Pectinophora gossypiella (Saunders) (Lepidoptera: Gelechiidae), pero no contra un
tercero, Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae) (Gould, 1998). Una dosis alta
es un nivel de expresión de toxina Bt que es suficiente para

matar a los individuos heterocigotos por resistencia. Debido a la tremenda selección

causada por la exposición continua a Bt toxina y la preocupación general por la evolución
de la resistencia, la EPA designó a un panel asesor científico (SAP) que recomendó la
plantación de refugios estructurados en conjunto con algodones Bt (USEPA-SAP, 1998). A
diferencia de las opciones de refugio de Australia, estos refugios consisten únicamente en
algodón no Bt. En la actualidad, tres principales existen opciones de refugio para el algodón
Bt en los EE. UU.: (i) 5% de refugio externo sin rociar; (ii) 20% de refugio rociado externo;
y (iii) 5% refugio empotrado (USEPA, 2001).

El 5% de refugio externo sin rociar debe tener un promedio de al menos 150 pies de ancho,
estar dentro media milla de todos los campos de algodón Bt asociados, y no puede tratarse
con ningún insecticidas activos contra lepidópteros. El refugio rociado externo al 20% debe
ser dentro de 1 milla de los campos de algodón Bt asociados y pueden tratarse con
cualquier insecticida que no sean productos Bt foliares. El refugio empotrado al 5% debe
plantarse dentro de cada campo Bt o unidad de campo, debe tener un promedio de 150 pies
de ancho (excepto para áreas en Arizona, California y Nuevo México, donde P. gossypiella
es la única plaga de lepidópteros de importancia y se permiten refugios de una hilera), y
puede tratarse con los mismos insecticidas y proporciones que el algodón Bt asociado
dentro un periodo de 24 horas.

La EPA también requiere que los solicitantes de registro de algodones Bt realicen encuestas
a los productores cumplimiento con respecto a los requisitos de refugio, mantener
programas de monitoreo de resistencia Bt y desarrollar un plan de acción correctivo en el
caso de desarrollo de resistencia. El cumplimiento de los productores se evalúa a través de
encuestas que se realizan por los registrantes y partes independientes. Además, se utilizan
las visitas a las explotaciones para verificar el cumplimiento. Las sanciones por
incumplimiento de los productores incluyen: (i) Ventas de Bt restricciones a nivel de
condado, estado, región o nación; (ii) prohibiciones de venta a productores específicos; (iii)
multas a los registrantes; y (iv) mayores requisitos de refugio para productores específicos
(USEPA, 2001). Un solicitante de registro ha informado niveles de cumplimiento con EPA
que van del 87 al 99% durante 1996-2004, aunque esto no se ha confirmado de forma
independiente.

Los solicitantes de registro también deben monitorear la resistencia de los insectos a las
toxinas Bt como una señal de alerta temprana importante para la resistencia a nivel de
campo. Actualmente, el Departamento de EE.de Agricultura (USDA)/Servicio de
Investigación Agrícola (ARS)/Insecto del Sur Management Research Unit (SIMRU) y la
Universidad de Arkansas mantienen un Bt programa de monitoreo de resistencia para H.
virescens y H. zea, mientras que el 130 D.C. Andow et al.

Laboratorio de Manejo de la Resistencia a los Artrópodos de Extensión de la Universidad

de Arizona (EARML) monitorea la resistencia a Bt en P. gossypiella. Hasta la fecha, la
susceptibilidad de H. virescens y P. gossypiella a las proteínas Bt no ha disminuido en las
poblaciones de campo (Tabashnik et al., 2003; Blanco et al., 2004). Cierto grado de
incremento se encontró tolerancia a Cry1Ac en poblaciones de H. zea entre 1996 y 1999
(Summerford et al., 1999). Sin embargo, los aumentos en la frecuencia de la resistencia Bt
no se han observado alelos en poblaciones de H. zea (Blanco et al., 2004; Jackson et al.,
2006), y los niveles de tolerancia a las proteínas Bt han sido variables (Luttrell et al., 1999;
Ali et al., 2006).

Otro requisito para el solicitante de registro de algodón Bt es desarrollar una solución plan
de acción en caso de resistencia putativa. El plan de acción correctivo incluye: (i)
monitoreo para la detección temprana de resistencia a través de evaluaciones comerciales
de campo (realizadas por consultores, productores y personal de investigación/extensión),
programas de parcela centinela y programas de monitoreo (USDA/ARS/ SIMRU,
Universidad de Arkansas y Universidad de Arizona/EARML); (ii) identificar la resistencia
putativa; (iii) confirmar la resistencia; y (iv) implementar medidas de mitigación
comportamiento. Las acciones de mitigación incluyen comunicar los problemas de
resistencia a las partes interesadas, implementar tácticas alternativas de supresión de la
población, aumentar monitoreo en las áreas afectadas para detectar cambios en las
frecuencias de alelos de resistencia, modificando los refugios en las áreas afectadas,
cesando las ventas en los condados afectados y aledaños, y reemplazando las variedades
productoras de Cry1Ac con otros tipos de algodón transgénico.

Los científicos han demostrado el potencial de la evolución de la resistencia al Bt en

numerosas ocasiones, ya que varias cepas de H. zea, H. virescens y P. gossypiella han
desarrollado altos niveles de resistencia a varias toxinas Bt en el laboratorio. (Gould et al.,
1992, 1995; Liu et al., 1999, 2001a,b; Luttrell et al., 1999; Tabashnik et al., 2000, 2002a,b;
Burd et al., 2003; Morin et al., 2003; Jackson et al., 2006). Además, los experimentos han
demostrado que H. zea y P. gossypiella violan los supuestos clave de la estrategia de dosis
alta/refugio (baja frecuencia inicial del alelo de resistencia a Bt o herencia recesiva de la
resistencia a Bt toxinas) (Tabashnik et al., 2000; Burd et al., 2003). Así, debido a la
extendida uso de algodones Bt, la resistencia podría desarrollarse en ciertas situaciones a
pesar de la implementación de las estrategias IRM actuales (Tabashnik et al., 2003).

Hasta la fecha, no se han documentado fallas de resistencia al algodón Bt en el nivel de

campo, y aumentos en la frecuencia de alelos de resistencia Bt en el objetivo general no se
han detectado poblaciones de plagas (Tabashnik et al., 2000; Blanco et al. , 2004; Jackson
et al., 2006), aunque aumentó la tolerancia a Cry1Ac en H. zea se informó durante un
período de 3 años (Summerford et al., 1999). De todos modos, eso Todavía no es posible
concluir que la estrategia IRM actual haya retrasado la evolución de la resistencia. La
estrategia puede haber sido responsable del retraso debido a una o más de los siguientes
factores: costos de aptitud física experimentados por individuos resistentes, baja frecuencia
inicial de alelos resistentes, una dosis alta de toxina administrada por la planta o producción
adecuada de individuos susceptibles al Bt del refugio algodones (Bates et al., 2005).
También es posible que los refugios que no sean de algodón, que no forman parte de la
estrategia, han sido responsables del retraso en algunas partes de los EE. UU. Los estudios
de isótopos estables de carbono y emergencia de adultos han demostrado que la planta C4
alberga, muy probablemente el maíz, y otras plantas C3, como el cacahuete y Manejo de la
Resistencia a Plaguicidas y Plantas Transgénicas 131 soja, probablemente sirven como
importantes refugios para H. Zea en gran parte de sureste de EE. UU. (Gould et al., 2002;
Jackson et al., 2004). Además, en Carolina del Norte, el tabaco puede ser un cultivo
hospedante alternativo para H. virescens (Abney et al., 2004), y resultados preliminares de
análisis de detección de gosipol sugieren que los cultivos que no son de algodón y/o los
huéspedes silvestres juegan un papel integral en H. virescens refugio contribuciones (R.
Jackson, datos no publicados). Barreras para la implementación y cumplimiento del
presente MRI estrategia se ven acentuados por esta incertidumbre. Un elemento disuasorio
es el costo asociado con el mantenimiento de un refugio. Los análisis económicos
sugirieron que la reducción del refugio requisitos mejorarían la rentabilidad del productor y
que los refugios rociados eran más rentables que los refugios sin rociar (Livingston et al.,
2004).

También, Se ha demostrado que los algodones que producen la endotoxina Cry1Ac exhiben
mayores márgenes de ganancia de $16 a casi $173/acre en comparación con los algodones
que no son Bt. manejados con pesticidas (Marra et al., 2002). Otra barrera es la falta de
conocimiento sobre el manejo de la resistencia en la comunidad de productores. Siempre y
cuando productores no entienden por qué deben renunciar a mayores ganancias en al menos
5% de su superficie cultivada de algodón, es posible que el cumplimiento del productor
nunca alcance el 100%. Para maximizar los beneficios ambientales de las tecnologías Bt y
asegurar su sostenibilidad, los enfoques de MIP deben utilizarse junto con transgénicos
cultivos (Bates et al., 2005). Mientras que los algodones Bt piramidales de segunda
generación han ya ha sido comercializado, una base de datos está siendo desarrollada por la
academia e industria que puede apoyar la reevaluación de las estrategias IRM actuales para
Bt algodón por la EPA. Podrían proponerse estrategias alternativas de IRM en partes de la
región de cultivo de algodón para incluir opciones para cultivos anfitriones alternativos,
similares a las opciones de refugio disponibles en Australia.

Maíz Bt

En los EE. UU., cuatro eventos de transgenes cry están actualmente aprobados para uso
comercial. Usar. Dos de estos, Bt-11 y Mon810, expresan Cry1Ab y son activos contralas
principales plagas del barrenador lepidóptero, incluidas Ostrinia nubilalis (Hübner) y
Diatraea grandiosella (Dyar) (Lepidoptera: Crambidae). Ninguna de estas especies tiene un
historial de resistencia a los insecticidas, aunque se han utilizado pocos insecticidas
aplicado históricamente para su control. Bt-11 también se usa en maíz dulce. Un tercio
evento, TC1507, expresa Cry1F, que también es activo contra las principales plagas de
lepidópteros perforadores. Estos tres eventos también están etiquetados para el control de
H. Zea y Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noteridae), y algunos están
etiquetados para el control de Diatraea crambidoides (Grote), Diatraea saccharalis (F.)
(Lepidoptera: Crambidae) y Papaipema nebris (Guenee) (Lepidoptera: Noctuidos). Se sabe
o es probable que todos se expresen en dosis altas contra el Crambidae plagas de
barrenadores y expresarse a una dosis baja contra todas las plagas de Noctuidos. IRM para
estos eventos se ha centrado en las plagas más extendidas, O. nubilalis, D. grandiosella y H.
Zea. El cuarto evento, Mon863, que expresa Cry3Bb1, está dirigido contra varias especies
de gusanos de la raíz del maíz, Diabrotica virgifera (Le Conte), Diabrotica barberi (Smith
and Lawrence) y Diabrotica virgifera Zea (Krysan y Smith) (Coleóptera: Chrysomelidae).
Este 132 D.C. Andow et al. evento no se expresa a dosis altas contra ninguna de estas
plagas. IRM tiene se centró en D. v. virgifera, que tiene un historial de resistencia a los
insecticidas.

En, Además, una combinación de Mon810 y Mon863, y un evento T1507 modificado se

han registrado, y varios otros eventos de maíz están bajo consideración. Se habían
registrado otros dos eventos Cry1Ab (evento 176 y Mon801), pero estos registros se
cancelaron.

En 1995, en el momento de los registros condicionales iniciales de maíz Bt, había no se

necesitaba un consenso científico sobre IRM para retrasar la resistencia en el objetivo
plagas En ese momento, los valores sugeridos para el tamaño del refugio oscilaban entre 0
y 50 % de maíz no Bt u otras plantas hospedantes por finca. A fines de 1995, IRM se
convirtió en un componente requerido para el registro. A principios de 1997, el comité de
investigación regional NC-205 del USDA revisó los resultados del modelo y la información
sobre la ecología de O. nubilalis y sugirió a los registrantes y a la EPA que un 20-25% se
necesitaba refugio cerca de todos los campos de maíz Bt con toxinas Cry activas contra
lepidópteros (Anónimo, 1998). Los resultados de la investigación que respaldan esta
recomendación se publicaron en los años siguientes (Onstad y Gould, 1998; Hunt et al.,
2001; Duchas et al., 2001; Bourguet et al., 2003). Uno de los resultados clave fue un
modelo bio económico que sugería que un refugio del 20% sería casi óptimo para
cultivadores que consideran la compensación entre los costos inmediatos del refugio y
costos retrasados de fallas de resistencia (Hurley et al., 2001). Canadá requirió un refugio
del 20% dentro de 0.5 millas (~800 m) de maíz Bt en 1998 y, durante 1999, una coalición
de solicitantes de registro de maíz Bt (en colaboración con el Asociación Nacional de
Cultivadores de Maíz) y la Biotecnología Agrícola.

El Comité Técnico de Administración (un grupo de empresas biotecnológicas

colaboradoras) se acercó a la EPA con un plan IRM uniforme para sus productos
lepidópteros activos (refugio del 20 % dentro de 0,5 millas de maíz Bt). A partir de 2000, la
Se implementó el siguiente plan para manejar la resistencia en O. nubilalis, D. grandiosella
y H. Zea (USEPA, 2001).

1. Todos los productores deben sembrar un 20 % de maíz de campo no Bt en un radio de

0,5 millas de su maíz Bt; el refugio se puede rociar con cualquier insecticida excepto un
insecticida Bt si se exceden los umbrales económicos. El refugio reduce la selección
presión sobre la plaga y, cuando el maíz Bt es una dosis alta, produce maíz susceptible
individuos que pueden mezclarse y aparearse con los resistentes de los campos Bt, además
retrasando la evolución de la resistencia. Si históricamente se han usado insecticidas para
controlar las plagas objetivo, los refugios deben estar dentro de 0.25 millas de los campos
Bt, para que los adultos susceptibles puedan mezclarse y aparearse más fácilmente con los
resistentes de Bt los campos. En las regiones de cultivo de algodón, un 50% de maíz de
campo no Bt se refugia dentro de 0,5 Se requieren millas de campo de maíz Bt para mitigar
el riesgo de resistencia en H. Zea, que serán seleccionados por su resistencia tanto por el
maíz Bt como por el algodón Bt. Este refugio puede rociarse con cualquier insecticida
excepto un insecticida Bt si los umbrales económicos se superan. Se proporcionan tres
opciones de plantación de refugio.

2. Un programa de garantía de cumplimiento (CAP) para promover el cumplimiento de los

productores a los requisitos de IRM, incluidos los materiales educativos para productores
que aumentan conocimiento de IRM y aclarar los requisitos de IRM para que todos los
productores entiendan cómo implementar estos requisitos, contratos anuales para obligar a
los productores a seguir los requisitos, capacitación del personal de la empresa de semillas,
una encuesta anual Manejo de la Resistencia a Plaguicidas y Plantas Transgénicas 133 de
cumplimiento realizado por un tercero, un mecanismo para el manejo de propinas y
denuncias de incumplimiento y un sistema de auditoría para visitar fincas y verificar el
cumplimiento. Los productores que no cumplan con los requisitos de IRM en dos años
consecutivos se le negará el acceso al maíz Bt el tercer año. Si las regiones de
incumplimiento se identifican, el CAP se ajustará en consecuencia.

3. Monitoreo de resistencia y fallas de resistencia, para incluir el monitoreo anual del

desarrollo de resistencia en las plagas objetivo, un número de teléfono gratuito para el
cliente línea telefónica de servicio para que los clientes puedan informar niveles
inesperados de daños de las plagas objetivo y pruebas para verificar estos informes. El
monitoreo anual debe centrarse en las áreas geográficas con mayor uso de maíz Bt.

4. Acción correctiva si hay sospecha de resistencia. Si se presenta resistencia, las ventas y

la distribución se detendrá en todo el condado, y un plan de acción correctivo local debe
desarrollarse, aprobado e implementado. La acción correctiva inicial será sería detener las
ventas de productos de maíz Bt.
5. Informar las cantidades de venta de maíz Bt condado por condado, de modo que se
puedan identificar regiones con alto uso de maíz Bt.

El maíz de refugio debe tener características varietales similares (por ejemplo, crecimiento,
madurez y rendimiento) y manejo del cultivo (por ejemplo, cultivo, fertilidad, riego,
manejo de malezas y fecha de siembra) al maíz Bt. Los refugios se pueden plantar en
campos separados, como bloques dentro de los campos (es decir, en los promontorios, a lo
largo de un borde o en el medio del campo) o en franjas a través del campo. Al plantar
franjas, los productores se alientan a sembrar múltiples hileras de maíz no Bt siempre que
sea posible (preferiblemente seis o más hileras). Refugios temporales, refugios distintos del
maíz y mezclas de semillas no se recomiendan.

Para el maíz dulce Bt activo contra lepidópteros, las especies objetivo difieren del campo
maíz, y son O. nubilalis, H. Zea y S. frugiperda. No se requieren refugios porque la cosecha
de maíz dulce ocurre antes de que maduren los insectos que se alimentan de las mazorcas. y
reproducirse. Sin embargo, se requieren otros aspectos del manejo de la resistencia,
incluyendo lo siguiente:

1. Destrucción obligatoria de tallos de maíz dulce Bt inmediatamente después o dentro de 1

mes de cosecha. La destrucción del tallo tiene por objeto reducir la posibilidad de cualquier
insectos, incluidos los insectos resistentes, que sobrevivan a la siguiente generación.

2. Restricciones del uso de insecticidas microbianos Bt en maíz dulce Bt.

3. No vender semillas a pequeños productores domésticos y de carretera, de modo que se

garantice más fácilmente el cumplimiento de los requisitos del MRI.

4. Un programa de educación de productores para mejorar el cumplimiento de los requisitos

de IRM, incluidos los materiales que crean conciencia sobre IRM y aclaran los requisitos
de IRM, para que todos los productores comprendan cómo implementar estos requisitos.

5. Monitoreo de resistencia y fallas de resistencia, para incluir el monitoreo anual del

desarrollo de resistencia en las plagas objetivo, un número de teléfono gratuito para el
cliente línea telefónica de servicio para que los clientes puedan informar niveles
inesperados de daños de las plagas objetivo y pruebas para verificar estos informes.

6. Acción correctiva si se confirma la resistencia, incluida la notificación de los afectados

partes, recomendación de controles alternativos de plagas objetivo, incorporación requerida
de residuos de cultivos en el suelo inmediatamente después de la cosecha, intensificación
134 D.C. Andow et al. seguimiento para establecer la extensión geográfica de la resistencia,
el desarrollo y la implementación de un plan IRM modificado, e implementación de un plan
estructurado refugio. Si estos no logran mitigar la resistencia, las ventas se detendrán
voluntariamente.

IRM para el evento rootworm-active integra IRM para rootworms y Lepidoptera, de modo
que el producto combinado, tanto Cry1Ab como Cry3Bb1, pueda utilizarse con IRM eficaz
(USEPA, 2005). Los requisitos de IRM son en gran medida los mismo que para los eventos
de maíz de campo activos contra lepidópteros, con algunas diferencias en requisitos de
refugio. Hay dos opciones de refugio disponibles.

El primero es un refugio que es efectivo para las plagas objetivo tanto de lepidópteros como
de gusanos de la raíz ('común refugio'). Esto está plantado con una variedad que no tiene
nada del grito Bt genes, es al menos el 20% del área de maíz del agricultor, y está en un
bloque adyacente a el producto Bt combinado, en filas de borde, o en tiras en el mismo
campo que el producto Bt combinado. Si en filas o franjas de borde, debe ser de al menos
seis filas de ancho, y preferiblemente 12 filas de ancho. El refugio común puede tratarse
con cualquier insecticida aplicado a la semilla o al suelo y cualquier insecticida foliar que
no sea Bt, excepto cuando presencia de gusanos de la raíz adultos. Si hay gusanos de la raíz
adultos, tanto el refugio como el campo Bt debe recibir la misma aplicación foliar. La
segunda opción son refugios separados para lepidópteros y gusanos de la raíz. El refugio de
lepidópteros debe cumplir con los requisitos anteriores para los eventos de lepidópteros
activos. el gusano de la raíz refugio debe ser una variedad que no sea Cry3Bb1, debe ser al
menos el 20 % de la área de maíz, y en caso contrario debe cumplir con el requisito del
refugio común.
En las zonas de cultivo de algodón, el refugio común es el 50% del área de maíz del
productor y de lo contrario debe manejarse como el refugio común de sólo maíz. sí por
separado se utilizan refugios, el refugio de lepidópteros debe cumplir con los requisitos
anteriores para los eventos lepidópteros-activos (50% refugio), y el refugio del gusano de la
raíz debe cumplir con los requisitos del refugio separado solo para maíz. El cumplimiento
de la estrategia IRM de lepidópteros ha sido estimado por varias encuestas. Toda la gama,
una encuesta telefónica patrocinada por la industria de 501 los agricultores con >90 ha de
maíz en 2000 encontraron que el 87% sembraba ≥ 20% en refugio, y el 82% plantó refugios
dentro de los 800 m requeridos del cultivo Bt (USEPA, 2001). En conjunto, el 71 % de los
productores cumplían con el refugio IRM requisitos, Sin embargo, utilizando datos de 2002
de USDA National Agricultural Servicio de Estadísticas, Jaffe (2003) informó que solo el
79% de los agricultores en diez estados del medio oeste cumplieron con el requisito del
20% del tamaño del refugio solo, y esto fue especialmente bajo entre fincas con <90 ha de
maíz. La industria repitió la encuesta telefónica entre 2000 y 2004, y encontró el
cumplimiento de El requisito de tamaño del 20 % había aumentado del 87 al 91 % y el
cumplimiento de El requisito de distancia de 800 m había aumentado del 82 al 96%
(ABSTC, 2005).

Una encuesta por correo de productores en Minnesota y Wisconsin para el cultivo de 2004
temporada, sin embargo, encontró 24-28% de incumplimiento (Goldberger et al., 2005).
Claramente, existe una variación considerable en las tasas estimadas de cumplimiento.
Existe poca investigación que explore los riesgos de resistencia asociados con tales niveles
de incumplimiento.

Se ha realizado un esfuerzo considerable para abordar la necesidad de implementar un

estrategia efectiva de MRI para el maíz Bt. A pesar de este esfuerzo, hay que reconocer que
hay pocas formas de confirmar que la estrategia ha sido efectiva. Bt Manejo de la
Resistencia a Plaguicidas y Plantas Transgénicas 135 el maíz estuvo disponible
comercialmente por primera vez en 1995, pero su uso es muy variable geográficamente
Incluso en áreas de alto uso, ha superado el 50% durante solo 5 años.

Por lo tanto, las plagas no han estado bajo una gran presión de selección durante mucho
tiempo. Modelos de la evolución de la resistencia sugieren que la estrategia actual debería
retrasar el inicio de resistencia por al menos 15 a 20 años, incluso cuando las tasas de uso
son máximas 80% (Onstad y Gould, 1998). Por lo tanto, es demasiado pronto para decir si
la evolución de la resistencia se ha retrasado sustancialmente por la estrategia actual de
MRI.

5.4 Conclusiones

Durante la última década, ha habido un mayor desarrollo de estrategias IRM preventivas

(Denholm y Rowland, 1992) tanto para insecticidas como para cultivos insecticidas
transgénicos. Esto ocurrió primero en el sur de los Estados Unidos (Plapp et al. jal., 1990) y
Australia con piretroide IRM en algodón durante la década de 1980, que condujo a que el
Comité TIMS de Australia guiara el IRM para el algodón Bt. En los EE.UU,

El MRI preventivo para insecticidas y cultivos transgénicos se ha desarrollado en paralelo,

continuando a mediados de la década de 1990 con el IRAC y varios USEPA-SAP.

Todas las estrategias de MRI dependen ante todo de métodos para reducir la presión de
selección del insecticida o cultivo insecticida sobre las plagas objetivo.

Sin embargo, los métodos usados difieren sustancialmente para insecticidas versus cultivos
insecticidas (Cuadro 5.2). Para insecticidas, rotación del modo de acción del producto y
Reducir la necesidad de aplicar insecticidas mediante un control alternativo eficaz.

prácticas en un sistema IPM tienen roles esenciales, mientras que los refugios, cuando están
presentes, son típicamente no planificado y no estructurado. Para cultivos insecticidas,
planificados, estructurados los refugios son a veces el único método para el MRI, aunque
las prácticas que minimizan la necesidad de usar cultivos insecticidas y los métodos que
seleccionan contra la resistencia también son componentes de algunas de las estrategias del
MRI.

Los factores históricos y ecológicos pueden explicar algunas de estas diferencias. Aunque
las estrategias de refugio han sido propuestas desde hace algún tiempo (Comins, 1977;
Georghiou y Taylor, 1977), se han considerado demasiado complicados para insecticida
IRM. En particular, cuando los insecticidas se usan con umbrales económicos y de
exploración, es difícil convencer a un productor de que deje parte del cultivo.

como refugio sin fumigar. En cambio, es más fácil rotar los modos de acción y minimizar la
necesidad de rociar insecticidas, ya que ambas tácticas de MRI son consistentes. con los
objetivos del productor de aumentar las ganancias, minimizar el riesgo y reducir la gestión
tiempo. Por el contrario, cuando el control de plagas es preventivo (cultivos insecticidas,
insecticidas aplicados en la siembra), se pueden implementar refugios como parte de la
siembra, y las áreas planificadas pueden tener menos probabilidades de sufrir pérdidas
económicas. Además, mientras se pueden calcular las pérdidas promedio esperadas de
plagas en el refugio, en cualquier año dado estas pérdidas pueden o no incurrirse. En este
contexto, los refugios no necesariamente reducen las ganancias, especialmente cuando se
consideran plazos más largos (Hurley et al., 2001), y no necesariamente aumentan el riesgo.

IRM para algodón Bt se ha desarrollado de manera muy diferente en Australia y EE. UU.
(Cuadro 5.2). Australia permite refugios de cultivos que no sean de algodón, requiere
poblaciones de refugio más grandes, especifica una ventana de siembra, requiere el uso de
umbrales económicos para manejar las plagas en los refugios y requiere el control de
plantas voluntarias y

Destrucción de residuos de cultivos. EE. UU. Exige refugios de algodón, permitiendo solo
el 5% área de refugio o refugios no estructurados que no sean de algodón, y no requiere
ninguna otra medida irm. Los requisitos australianos son más adversos al riesgo que los
requisitos de EE. UU. Estas diferencias se deben en parte a la historia de fallas de
resistencia en Australia que han sensibilizado a los productores sobre el problema.
Probablemente más significativo, sin embargo, es el proceso TIMS utilizado en Australia,
que involucra los productores en el desarrollo de la estrategia irm. Al hacer esto, los
productores están informado de la necesidad de irm, puede influir en el desarrollo de irm
para qué es consistente con sus metas de producción, y están preparados para implementar
y cumplir con los requisitos. Por el contrario, EE. UU. Utiliza un proceso regulatorio que se
enfoca en el registrante y limita los aportes de los productores a las consultas, porque los
cultivadores no son los registrantes del producto. Esto significa que los productores son
menos invertidos en la estrategia irm y debe estar convencido de la necesidad y los
beneficios después de haber sido propuesto.

La producción de papa plantea algunos desafíos y oportunidades únicos con su alta

dependencia de insecticidas, plagas múltiples que son resistentes a varios productos
químicos que tienen diferentes modos de acción y pocos refugios naturales para las plagas.

Estas preocupaciones han sido bien reconocidas por todas las partes interesadas
involucradas en la papa, producción en los EE. UU., y los productores han participado
activamente en el desarrollo, promoción e implementación de gri para neonicotinoides y
fungicidas (IRAC, 2005; apn, 2005). Como con cualquier sistema de producción de
cultivos, toda la plaga debe considerarse complejo, y la biología única que presenta cada
plaga debe tenerse en cuenta en el desarrollo de un programa irm eficaz. En patata, irm para
una especie puede resultar en un control ineficaz de otra plaga, aumentando el costo del
control de plagas. El desafío para los productores y sus asesores es mantener un control
adecuado de insectos mientras practican un irm sólido.

La consolidación de empresas agroquímicas de todo el mundo, la desaceleración del

desarrollo de nuevos insecticidas y el ritmo alarmante al que sigue evolucionando la
resistencia a los insecticidas han convergido para hacer un argumento persuasivo para un
desarrollo más rápido y promoción de programas sólidos de irm. Los profesionales de los
cultivos deberán estar siempre vigilantes para mantener los pocos insecticidas efectivos
disponibles que todavía proporcionan control del pulgón verde del durazno y el escarabajo
de la patata de colorado, mientras que al mismo tiempo no acelerar el desarrollo de
resistencia en otras plagas de papa.

Todavía no es posible saber con certeza qué tan efectivo ha sido el MRI para retrasar el
inicio de la resistencia en ninguno de los casos de este capítulo (tabashnik et al. Al., 2003).
Sin embargo, las estrategias irm de piretroides y algodón Bt en Australia seguramente
retrasó la tasa de evolución de la resistencia. Basado en la tasa de resistencia evolución en
plagas de algodón sin estrategia irm, es probable que la resistencia ha ocurrido más rápido
sin la estrategia irm con piretroides; aunque sin estudio adicional no se puede determinar
cuánto más rápido habría resistencia ocurrió. Del mismo modo, presente el conocimiento
sobre la comunidad y la herencia

De resistencia al algodón Bt de un solo gen en h. Armígera (akhurst et al., 2003) indicaría

que algunas fallas de resistencia habrían sido probables si su uso generalizado hubiera
ocurrido en Australia. Además, esto habría puesto en peligro la estrategia irm para el
algodón Bt de dos genes.

En general, los problemas de resistencia han sido mayores en aquellos cultivos donde los
insecticidas se han utilizado como método principal de control de plagas. En estos 138 d.c.
Andow et al. Circunstancias, existen relativamente pocas medidas alternativas de control,
como el control cultural, la resistencia de la planta huésped o el control biológico. Aunque
cosmética estricta estándares requieren un alto uso de insecticidas para frutas, nueces y
algunas verduras, esto es sólo una parte de la razón del alto uso de insecticidas. Para
mejorar irm para estos cultivos, será necesario desarrollar medidas de control alternativas
efectivas que puede reducir la necesidad de insecticidas y cultivos insecticidas. Además,
hay una necesidad de comprender mejor cómo los productores evalúan el efecto de irm en
la red ganancias, riesgos y costos de gestión dentro de sus operaciones agrícolas. Sin esto
entendimiento, será difícil anticipar y asegurar el cumplimiento de los productores con los
requisitos de irm. Si bien hay muchas necesidades de investigación para mejorar irm en
todo el mundo, creemos que estas dos brechas de conocimiento son las más importantes
barreras para implementar MRI para las plagas con la historia más extensa de resistencia.

Referencias