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 TESIS DEFENDIDA POR

MIGUEL ANGEL MARTINEZ CUAPIO

Y APROBADAPOR EL SIGUIENTE COMITE

AL Eo P
~ M.C.Mark
Gregory HammannKupperstein

Director del Comité

Dr. Oscar Sosa Nishizaki

i
Dr. Héctor Alonso Echavarria Heras

Miembro del Comité Miembro del Comité

M.G, Francisco Suarez Vidal

Miembro del Comité

pe Dr. Larder
Farber Lorda Dr. Federiso-Craef Zieht
Jefe del Departamento de Ecologia Director de Estudios de Posgrado

1o. de septiembre de 1997

CENTRO DE INVESTIGACION CIENTIFICA Y DE EDUCACION SUPERIOR DE
ENSENADA

DIVISION DE OCEANOLOGIA

DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA MARINA

EDAD Y CRECIMIENTO DE JUVENILES DE LA SARDINA MONTERREY

Sardinops sagax (Jenyns, 1842) Y SU INFLUENCIA EN EL CRECIMIENTO
POBLACIONAL EN LA ZONA NOROCCIDENTALDE BAJA CALIFORNIA,
MEXICO, DURANTE EL VERANODE 1994.

TESIS

que para cubrir parcialmente los requisitos necesarios para obtenerel grado de

MAESTRO EN CIENCIASpresenta:

MIGUEL ANGEL MARTINEZ CUAPIO

Ensenada, Baja California, México. Septiembre de 1997,

RESUMENdela tesis de MIGUEL ANGEL MARTINEZ CUAPIOpresentada como requisito
parcial para la obtencién del grado de MAESTRO EN CIENCIAS en ECOLOGIA MARINA.
Ensenada, Baja California, México. Septiembre de 1997.

EDAD Y CRECIMIENTO DE JUVENILES DE LA SARDINA MONTERREYSardinops

sagax (Jenyns, 1842) YSU INFLUENCIA EN EL CRECIMIENTO POBLACIONAL EN LA
ZONA NOROCCIDENTAL DE BAJA CALIFORNIA, MEXICO, DURANTE EL VERANO
DE 1994.

ee rr
Resumen aprobadopor:
M. en C. Mark Gregory Hammann Kupperstein
Director de tesis

Durante el verano de 1994 se muestrearon juveniles de la sardina monterrey Sardinops sagax

en la zona noroccidental de Baja California dentro del intervalo de de 54 a 173 mmde longitud
estandar (LE), y de 1.7 a 80 gramos de peso fresco con el objeto de estudiar la edad y la variabilidad
en el crecimiento a partir del conteo y medicion del ancho de los incrementos diarios en los otolitos
sagita. La relacion LE-peso mostro una tendencia al crecimiento alométrico positivo (b=3.59). Un
modelo potencial ajusto la relacion entre el radio delotolito y la LE. Para la lectura y medicion de los
otolitos se utilizo un sistema de analisis de imagenes y para determinar la relacion LE-edad se leyeron
72 otolitos tres veces cada uno. La precision de las estimaciones de edad se determino comoel error
porcentual promedio y fue de 3.2%. El primer incremento se deposit6 a una edad correspondiente a
los 5 dias depués de la eclosion. La maxima edad absoluta estimada (incrementos diarios + 5 dias)
fue de 323 dias (173 mm de LE). Los datos de la relacion entre la LE y la edad absoluta se ajustaron
al modelo de Gompertz (r’ = 0.97), y la tasa de crecimiento somatica fue de 0.61 mm d“'. Se
obtuvieron las fechas de nacimiento de los organismos a partir del retrocalculo de la edad absoluta.
Se midieron un total de 13,541 incrementos que mostraron diferentes anchos dentro del intervalo de
2.5 um para los mas angostos y de 10.44 pm para los mas gruesos. Utilizando la relacion radio del
otolito-LE se retrocalcularon las longitudes (mm) para cada ancho del incremento (1m), con el fin de
obtenerla tasa de crecimiento diaria (mm/dia), y evaluar una posible dependencia con las condiciones
oceanograficas. Se obtuvieron las trayectorias de crecimiento individuales. La variabilidad del
crecimiento de los juveniles representada por las tasas de crecimiento diarias se agruparon por
estadio de desarrollo. Un modelo de ANOVA simple mostro diferencias significativas en el
crecimiento promedio por estadio (p<0.05). La tasa de crecimiento promedio por estadio permitid
estimar la duracion en dias para cada estadio de desarrollo. El efecto de la variabilidad en las tasas
crecimiento por estadio en la dinamica poblacional de la especie fue examinada utilizando el modelo
poblacional de Lefkovich. Un cambio de 39 a 24 dias en la duracion del estadio de juveniles I (60-85
mm de LE) resulto en un incremento en la tasa de crecimiento poblacional del 8.9 % anual (A=
1.089). El cambio de 38 a 27 dias en la duracion del estadio de juveniles II (86-110 mm de LE),
resultd en un incremento del 6.5 % anualen el crecimiento de la poblacién (A= 1.065). Finalmente se
discute la influencia del crecimiento de los juveniles en la dinamica poblacional de la sardina
monterrey.

Palabras clave: Edad, Crecimiento, juveniles de Sardinops sagax, tasa de crecimiento. Modelo de
crecimiento poblacional, Modelo de Lefkovich.
 ABSTRACTof the Thesis of MIGUEL ANGEL MARTINEZ CUAPIO, presented as
partial requirement to obtain the MASTER IN SCIENCESgrade in MARINE ECOLOGY
Ensenada, Baja California, México. September 1997.

AGE AND GROWTHOF THE JUVENILE PACIFIC SARDINE Sardinops sagax

(Jenyns, 1842) AND ITS INFLUENCE ON THE POPULATION GROWTHIN THE
NORTHWEST ZONE OF BAJA CALIFORNIA, MEXICO DURING THE
SUMMEROF1994.

During the summer of 1994 juvenile pacific sardine Sardinops sagax were sampled in
the northwestern zone of Baja California. The standard length (SL) selected for the analysis
wasin the interval of 50 to 175 mm and from 1.3 to 86 grams in weight with the goal of
study the age and thedial variability in growth by the count and measure of the width of the
daily growth increments in the saggitae otoliths. The relation SL-weight showed a tendency
to the alometric positive growth (b=3.59). A potential model fitted the relation between the
otolith radius and the SL. For the read and record of the increments the Image Analysis
program wasused, and to obtain the age-length key 72 otoliths were read three times each
one. The precision of the age estimations, determined as the average percent error was 3.2
%. Thefirst increment was deposited 5 days after the hatch. Maximum ageestimated (daily
increments +5) was 323 days (173 mm SL). Gompertz modelfitted the data of the relation
between SL and absolute age (r7=0.97), and the somatic growth rate was 0.61 mm/d. The
hatch date of the sample was back-calculated. A total of 13,541 increments were measured
and showed different widths in the interval of 2.5 um for the narrowest and 10.44 um for
the widest. Using the relationship otolith radius-SL, the lengths (mm) were back-calculated
from each increment width (tum), with the objective to obtain the daily growth rate (mm/d)
and evaluate a possible relation with the oceanographic conditions. The individual growth
trajectories were gathered. The growth variability of the juveniles as explained by the daily
growth rates were grouped by stage of development. A simple ANOVA model showed
significative differences in the mean growth rate by stage (p<0.05). With the average growth
rate by stage was possible to calculate the duration (d) of the stage. The effect of variable
growth rates by stage on the population dynamics of the species was examined using a
Lefkovich matrix. A change in the duration of the juvenile I stage (60-85 mm SL) from 39
to 24 daysresults in an increase of 8.9 % by year in the population growth rate (A=1.089). A
changein the duration of the juvenile II stage (86-110 mm SL) from 38 to 27 daysresults in
an increase of 6.5 % by year on the population (A=1.065). Finally, the influence of the
juvenile growth on the population dynamicsofthe pacific sardine is discussed.

Keywords: Age, Growth, Sardinops sagax, juvenile, growth rate, Population growth
model, Lefkovich model.
A MIS PADRES, HERMANOS Y FAMILIARES
CON MUCHO CARINO A MARISA GONZALEZ VALENCIA
 AGRADECIMIENTOS

Al M en C. Mark Gregory Hammann Kupperstein por aceptar ser mi asesordetesis

en CICESE,por su valiosa colaboracion en el desarrollo y conclusion de éste trabajo, por su
amistad incondicional y su infinita paciencia hacia mi persona. Esperando no haberlo
defraudado y deseandole mucho éxito en sus planes futuros.

A los integrantes del comité de tesis: Dr. Oscar Sosa Nishizaki, Dr. Héctor Echavarria Heras
y al M. en C. Francisco Suarez Vidal porla revision del texto, sus comentarios y sugerencias
que mejoraronel contenido de la presente

A la memoria de los tripulantes del barco sardinero” Punta Banda” de Ensenada B.C., por su
ayuda en la obtencion de las muestras de juveniles, asi como al personal del laboratorio de
Ecologia Pesquera del CICESE.

A mis compafieros de generacion 93 de la Maestria en Ecologia Marina en CICESE. A mis

amigos bidlogos y oceandlogos: Rodolfo Rendon, Héctor Lozano, Unai Markaida, Branly
Salomé y César Almeda.

Al Centro de Investigacion Cientifica y de Educacion Superior de Ensenada

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia de México porel apoyo recibido y por haber
financiado parcialmente este trabajo de tesis a través del proyecto no. 1110-T9201
(Responsable: M. Gregory Hammann K.).
 CONTENIDO

Pagina

I. INTRODUCCION 1
1. Antecedentes

1.1.1. Distribucion mundial del género Sardinops 7

1.1.2. Descripcion de la pesqueria en California EUA y Baja
California, México 7
1.1.3. Aspectos biologicos 10
1.1.4. Edad y Crecimiento 16
1.1.5. Modelos matriciales de crecimiento poblacional 22

1.2. Objetivos 29

Il. MATERIALES Y METODOS

Il.1. Caracterizacion del area de estudio 30

II.2._ Obtencidn de la muestra de juveniles 31

11.3. Trabajo de laboratorio 33

11.3.1. Extraccion, preparacion de los otolitos y seleccion del tamafio

de muestra 33

1.4. Edad y crecimiento 34

11.4.1. Crecimiento del otolito, conteo de incrementos y estimacion de

la tasa de crecimiento somatica 34
11.4.2. Medicion del ancho delos incrementos 36
11.4.3. Analisis estadistico 39

11.5. Modelo matricial de Lefkovich de crecimiento poblacional 47

11.5.1. Seleccion de parametros de crecimiento, mortalidad y

fecundidad de cada estadio para la construccién del modelo
matricial de Lefkovich 51
 CONTENIDO (CONTINUACION)
Pagina
Il. RESULTADOS

III.1. Muestreo, Frecuencia de tallas y Normalidad de los datos 53

IlI.2. Relacion longitud-peso 54

Ill.3. Edad y crecimiento 55

III.3.1. Descripcidn del crecimiento del otolito 55

III.3.2. Determinacion de edad 57
II1.3.3. Determinacion de la tasa de crecimiento somatica 60
III.3.4. Medicion de los anchosde los incrementos 64
III.3.5. Estimacion de la tasa de crecimiento promedio porestadio de
desarrollo 67
III.3.6. Duracion en dias de los estadios juveniles 70

Iil.4. Modelo matricial de Lefkovich. 70

I11.4.1. Eigenanalisis de la matriz de Lefkovich 71

IV. DISCUSION
IV.1. Muestreo, Frecuencia de tallas y Normalidad de los datos 73

IV.2. Relacion longitud-peso 74

IV.3. Edad y crecimiento 75

IV.3.1. Descripcion del crecimiento del otolito. 75

IV.3.2. Determinacion de edad. 79
IV.3.3. Determinacion de la tasa de crecimiento. 83
IV.3.4. Medicion de anchos de los incrementos 87
IV.3.5. Estimacion de la tasa de crecimiento promedio por estadio de
desarrollo 90
IV.3.6. Duracion en dias de los estadios juveniles 94

IV.4. Factores bidticos y abidticos de la zona noroccidental de la peninsula de

Baja California y su relacion conla tasa de crecimiento. 96
 CONTENIDO (CONTINUACION)
Pagina

IV.5. Modelo Matricial de Lefkovich 98

V. CONCLUSIONES 102

VI. LITERATURA CITADA 103

APENDICES
 LISTA DE FIGURAS

Figura Pagina

1 Distribuci6n geografica de las sardinas del género Sardinops. 7

2 Capturas historicas de sardina monterrey en las costas de California y

Ensenada, B.C. 8

3. Sardina monterrey Sardinops sagax (Jenyns, 1842). 11

4 Division delas diferentes “razas” poblacionales de Sardinops sagax en la

corriente de California (tomado de Radovich, 1982). 28

5 Areasde colecta de los juveniles de Sardinops sagax correspondientes a

la existencia central de la especie (mezcla de razas nortefia y surefia), por
la flota de carnada de Ensenada Baja California, México. 32

6 Fotografia del otolito sagita del juvenil de Sardinops sagax mostrando

las zonas discontinuas en negro y la zona incremental en blanco.La barra
blanca dela parte inferior izquierda representa 25 micras. 34

7 Esquemade unotolito sagita de Sardinops sagax por su cara interna y

externa sefialando su morfologia, la disposicién de los anillos y las
medidas registradas para la determinacion de la edad. 35

8 Direccion del transecto para el conteo y medicion de incrementos. 37

9 Sistema de conteo y medicion de anchos en los otolitos sagita:

Microscopio Optico conectado a la camara de video COHU eninterfase
con el monitor de television y la computadora McIntosh Isi con el
programa Imageversion5. 38

10 Distribucion de frecuencia de tallas de juveniles de Sardinops sagax

capturadas en el area noroccidental de Baja California durante el verano
de 1994 (n=757). 54

11. Sardinops sagax. Relacion entre la longitud estandar (mm) y el peso (g),
junto con los parametros de la regresion exponencial y la linea ajustada
(n=757, r= 0.98). 55
 LISTA DE FIGURAS (CONTINUACION)

Figura Pagina

12 Sardinops sagax. Relacion alométrica entre la longitud estandar (mm) y

el radio del otolito medido (tum), junto con los parametros de la
regresion potencialy la linea ajustada (N=102,r= 0.95). 56

13 Sardinops sagax. Distribucion de frecuencia de longitud de los 72

juveniles utilizados para la determinacién de la edad y la tasa de
crecimiento. 57

14 Sardinops sagax. Distribucion de frecuencia de edad absoluta de los 72

juveniles. 59

15 Sardinops sagax. Distribucién de las fechas de nacimiento (dia del

calendario), estimada en dias a partir del retrocalculo de la edad absoluta. 60

16 Sardinops sagax. Crecimiento de juveniles segun el modelo de Gompertz

en longitud. La variable dependiente (y) representa la longitud estandar y
la variable independiente (x) corresponde a la edad en dias. (N= 72, r=
0.97). 61

17 Sardinops sagax. Crecimiento de juveniles segun el modelo de Gompertz

en peso. La variable dependiente (y) representa el peso en gramosy la
variable independiente (x) corresponde a la edad en dias. (N= 72, =
0.97). 62

18 Sardinops sagax. Crecimiento de juveniles segun el modelo de von

Bertalanffy en longitud. La variable dependiente (y) representa la
longitud en mm la variable independiente (x) corresponde a la edad en
dias. (N= 72, r°= 0.98). 63

19 Sardinops sagax. Relacion entre el ancho del incremento diario en el

otolito (tum) y la edad en dias (N=13,541 incrementos; 72 ejemplares). 64

20 Sardinops sagax. Relacion entre el ancho del incremento promedio + una

desviacion estandar (um) y la edad (dias) (N=13,541 incrementos; 72
ejemplares). 65

21 Sardinops sagax. Relacion entre la suma del numero de incrementos

(uum) y el radio del otolito medido (jum) junto con los parametros de la
regresiOnlinealy la linea ajustada (n=72, r’=0.99) 66
 LISTA DE FIGURAS (CONTINUACION)

Figura Pagina

22 Sardinops sagax.Trayectorias de crecimiento de 72 juveniles y curva de

crecimiento de Gompertz ajustada a los datos del retrocalculo de la
longitud de los incrementos diarios de crecimiento (N=13,541
incrementos, 1’=0.98). 67

23 Sardinops sagax. Variacion de la tasa de crecimiento promedio

retrocalculada (mm/dia) + 1 desviacion estandar por estadio de desarollo
Estadio 2 (huevo a 4 mm de LE), estadio 3 (5 a 10 mm LE), estadio 4
(11 a 35 mm de LE), estadio 5 (36 a 60 mm de LE), estadio 6 (61 a 85
mmde LE), estadio 7 (86 a 110 mm de LE), estadio 8 (111 a 135 mm de
LE), estadio 9 (134 a 180 mm de LE), estadio 10 (161 a185 mmdeLE). 69

24 Matriz de Lefkovich para Sardinops sagax generada con los datos de la

literatura ajustada en la mortalidad del estadio juvenil I para obtener una
A=1.00. 71
 LISTA DE TABLAS

Tabla Pagina

I Sardinops sagax. Estadios de desarrollo definidos por la longitud

estandar para los que se determinaron las duracionesen dias. 47

II Parametros especificos por estadio de desarrollo del ciclo de vida de la

sardina monterrey utilizados en el presente estudio. 52

Ill Dias y numero de organismos muestreados en las aguas adyacentes al

puerto de Ensenada, B.C., México, durante el verano de 1994. 53

IV Sardinops sagax. Analisis de varianza de una via para evaluar la

existencia de diferencias significativas entre las tres series de lecturas por
comparacion de medias. 58

V__ Edades de los juveniles de Sardinops sagax por estadio de desarrollo

(intervalo de talla cada 25 mm delongitud estandar) 62

VI Sardinops sagax. Tasas de crecimiento promedio retrocalculadas + una

desviacion estandar por estadio de desarrollo (mm/dia). 68

VIL Sardinops sagax. Analsis de varianza de una via para evaluar la

existencia de diferencias significativas considerando al efecto como el
estadio de desarrollo. 69

VII Sardinops sagax. Duraciones minima, promedio y maxima en dias por

estadio de desarrollo. 70

IX Sardinops sagax. Eigenvalor (a>) de la matriz de Lefkovich después de

los cambios en las duraciones minima, promedio y maxima porestadio de
desarrollo. 72

X Sardinops sagax .Cambio porcentual anual de la poblacion de la sardina

monterrey resultado del andlisis de 4 para la duracion minima y maxima
de los estadios juveniles I y II 72

XI Comparacion de los parametros de la relacién longitud-peso para la

sardina monterrey y los obtenidosen el presente estudio. 75

XII Comparacion de cinco determinaciones de edad para la_sardina

monterrey del sur de California y las del presente estudio. 81
 LISTA DE TABLAS (CONTINUACION)

Tabla Pagina

XII Comparacion de los parametros del modelo de von Bertalanffy en

longitud para Sardinops sagax reportados para algunas pesquerias 85

XIV Comparacion de tasas de crecimiento de larvas de Sardinops (en mm/dia)

obtenidas de diferentes modelos de crecimiento y la tasa de crecimiento
promedio delarvas obtenida del retrocalculo del presente estudio 93

Comparacion de las duraciones promedio porestadios de desarrollo y las

duraciones para los diferentes estadios obtenidas del retrocalculo de las
tasas diarias de crecimiento del presente estudio. 96
 EDAD Y CRECIMIENTO DE JUVENILES DE LA SARDINA MONTERREY
Sardinops sagax (Jenyns, 1842), Y SU INFLUENCIA EN EL CRECIMIENTO
POBLACIONAL EN LA ZONA NOROCCIDENTAL DE BAJA CALIFORNIA,
MEXICO, DURANTE EL VERANO DE1994

L. INTRODUCCION

La sardina monterrey Sardinops sagax (Jenyns, 1842), es una de las especies mas
importantes dentro de las capturas mundiales de peces pelagicos menores (Whitehead,
1985). En México, la pesqueria de sardina se encuentra dentro de los primeros lugares de
produccion, principalmente como fuente de materia prima en la elaboracion de productos
balanceados y para el consumo humano directo (Sepesca, 1994) La pesqueria se encuentra
sostenida en mayor proporcion porla captura de sardina monterrey y crinuda (Ophistonema
spp.) y en menor parte por la sardina japonesa (Etrumeus teres) y la macarela (Scomber
japonicus) (Sepesca, 1995).

A través del tiempo, las poblaciones de la sardina monterrey y de los clupeidos en

general han presentado grandes fluctuaciones tanto en tamafio como en distribucion. El
analisis de las capturas de clupeidos en diversas partes del mundo sugieren que estas
fluctuaciones se encuentran relacionadas con factores ambientales como la temperatura del
agua (Barnes ef al., 1992), intensidad de vientos (Bakun y Nelson, 1977), efectos de
sobrepesca (Murphy, 1977), interacciones intraespecificas (Smith, 1985), y aun con
variaciones naturales en el tiempo geoldgico en periodos de aproximadamente 60 afios
(Soutar e Isaacs, 1974; Baumgartner ef a/., 1992). Los cambios climaticos a nivel global
también se han considerado dentro de los factores que determinan los grandes cambios en la
abundancia de las poblaciones de sardina y anchoveta (Kawasaki, 1980). Sin embargo, al
presente aun es cuestidn de debate los mecanismos responsables y el grado de su
contribucion a estas fluctuaciones (Jacobson y MacCall, 1995).

La mayoria de los trabajos que se han dedicado a estudiar la influencia del ciclo de
vida en la dinamica poblacional de las especies de peces sujetas a explotacion, consideran a
la sobrevivencia de las larvas comoel factor determinante para explicar la “fuerza de la clase
anual” que influye en el éxito o fracaso del reclutamiento a las poblaciones adultas (Hjort,
1914). Bajo esta hipotesis se han realizado numerosos estudios que también han mostrado
evidencias quelas fluctuaciones en la abundancia relativa de la mayoria de las especies de los
peces marinos pueden deberse a la sobrevivencia durante los estados tempranos de vida
(Cushing, 1981).

Lainfluencia de los cambios ambientales a mediano y largo plazo han sido sugeridos
para explicar las fluctuaciones poblacionales de la sardina monterrey del sur de California y
el Golfo de California (Hammann ef al., 1992; Hammann, 1995). Sin embargo, también se
ha establecido que estos cambios se encuentran fuertemente influenciados por la fuerza o
debilidad de las clases anuales “entrantes” a la poblacién adulta (Smith, 1985). En este
proceso, el crecimiento se ha considerado de importancia fundamental para estudiar la
sobrevivencia y el reclutamiento (Wooton, 1991). La alta fecundidad de los estadios adultos
sugieren altas tasas de mortalidad larvales, que también influyen en la sobrevivencia y el
reemplazamiento de los individuos a las poblaciones adultas. Lo anterior ha Ilevado a la
conclusion de que ligeros cambios en las tasas de crecimiento o mortalidad durante los
estadios tempranos pueden producir grandesvariacionesel reclutamiento (Houde, 1987).

Por otro lado, resultados de estudios recientes con pelagicos menores como la
sardina y anchoveta consideran a la sobrevivencia y el crecimiento de los juveniles como el
factor determinante para regular el reclutamiento en estas especies (Butler e7 a/., 1993; Lo et
al., 1995). Peterman ef a/. (1988) no encontraron unarelacion entre la abundancia de larvas
y la abundancia de individuos del grupo de edad unopara la anchoveta nortefia Engraulis
mordax, lo que sugirid que el periodo critico que define la fuerza de las clases anuales puede
ocurrir en los juveniles del grupo de edad cero, o bien que no existe un periodo critico. El
grado de variacion en la duracién del estadio juvenil en dias se considera uno de los
parametros mas importantes para investigar la relacion entre crecimiento y la mortalidad, y
puede ser inferido a través de los estudios de edad y crecimiento (Peterson y Wroblewski,
 1984). En este sentido, el crecimiento de los juveniles ha cambiado la forma de abordarla
investigaciOn de los procesos de reclutamiento de los pelagicos menores (Lo ef al., 1995).

Para la zona noroccidental de Baja California, el analisis de las capturas de sardina

monterrey han mostrado evidencias de una posible “recuperacién” de la poblacion en
términos de abundancia, como lo demuestran las 39,000 toneladas métricas (tm),
registradas para la temporada de 1993 en comparacion con las 18,000 tm desembarcadas
durante 1990 (Garcia-Franco y Sanchez, 1995). Sin embargo es necesario desarrollar algun
método de prediccion del comportamiento de la poblacién a corto plazo que permita inferir
algun tipo de “tendencia” en la abundancia de la poblacion. En opinion de Smith (1985) para
el desarrollo de estos indices predictivos es necesario considerar tres elementos importantes:
1) el tamafio del stock desovante y las areas de distribucién; 2) la tasa de sobrevivencia y
fecundidad de los adultos; y 3) el crecimiento y sobrevivencia de los juveniles.

La determinacion de la edad y la tasa de crecimiento son parametros fundamentales

dentro de los estudios de dinamica poblacional para el manejo adecuado de una pesqueria
(Bagenal y Tesch, 1978). El conocimiento de estos parametros permiten investigar los
mecanismos que afectan la fuerza de una clase anual (Jones, 1992). Los otolitos son las
estructuras mas utilizadas para determinar la edad de los peces por medio del registro y
medicion de los anillos anuales o incrementos diarios que estan compuestos por una banda
hialina o translicida y una banda continua u opaca (Campana y Neilson, 1985).

El andalisis de los anchos de los incrementos diarios permite obtener una medida
directa de la relacion longitud-edad, necesaria para el ajuste de curvas de crecimiento para la
determinacion de las tasas de crecimiento (Panella, 1974; Campana y Neilson, 1985; Jones,
1986). El analisis de los anchos de los incrementos es particularmente valioso para el estudio
de la influencia de variables ambientales en el crecimiento individual y poblacional porque
los incrementosdiarios reflejan las historias o trayectorias de crecimiento de los individuos a
través del tiempo hasta el momento dé st gaptura (Gallego et al., 1996).
 El crecimiento de los juveniles se encuentra influenciado por factores denso-
independientes asi como por factores denso-dependientes que pueden determinar el tamafio
de los adultos y la fecundidad (Butler, 1987). Los factores denso-dependientes son: la
competencia intra e interespecifica por el alimento, el canibalismo, el estimulo de agregacion
y el crecimiento de las poblaciones de depredadores, mientras que los factores denso-
independientes son: los cambios ambientales, los cambios en la produccion y comunidad
bioldgica; los cambios fisicos y quimicos en el habitat, y las condiciones letales (Smith,
1985).

El crecimiento también se encuentra intimamente relacionado con la mortalidad, ya

que la sobrevivencia en cualquier estadio de desarrollo es el producto de la tasa de
mortalidad y la duracién del estadio (Gallego ef al., 1996), por lo que una reduccion en el
crecimiento afectaria negativamente la sobrevivencia ocasionando una menorreposicion de
los adultos (Peterson y Wroblewski, 1984). Las tasas de mortalidad son especificas por
tamafio y decrecen al incrementarse el tamafio corporal comoresultado de las interacciones
depredador-presa (McGurk, 1986), por lo que la mortalidad acumulada para una poblacion
de individuos de crecimiento rapido es menor que para individuos de crecimiento lento que
se encuentren sujetos a tasas de depredacion similares (Houde, 1987).

Una forma de evaluar la contribucién de un estadio de desarrollo al crecimiento

poblacional es por medio de modelos matriciales como el de Leslie (1945) y Lefkovich
(1965). Estos modelos permiten estudiar: 1) la influencia de los parametros de crecimiento,
mortalidad y fecundidad dela historia de vida de los organismos en la dinamica poblacional,
2) la influencia del estado presente de la poblacion sobre su potencial de crecimiento, y 3) la
sensibilidad de la dinamica de la poblacion en respuesta a los cambios cuantitativos de estos
parametros denominados “tasas vitales”. El resultado de los cambios en la dinamica
poblacional se realiza por medio del andlisis de la tasa finita de incremento poblacional(A),
y la tasa intrinseca de crecimiento (r) de la nueva matriz (Caswell, 1989).
 En estudios del ciclo de vida de pelagicos menores, los estadios juveniles
generalmente se han definido con base en la talla o longitud estandar. Como se menciono
anteriormente, los juveniles son los sobrevivientes del estadio larval, y para la sardina
monterrey del sur de California la longitud estandar de 35 mm representa la transicion del
estadio larvario al estadio juvenil (Methot, 1983, Butler, 1987). Existen buenas estimaciones
de algunos parametros necesarios para la construccién del modelo de Lefkovich para la
sardina monterrey en particular de los estadios larvales y adultos. Sin embargo, se conoce
muy poco acerca del crecimiento y mortalidad de los juveniles para el intervalo de talla 40 a
120 mmde longitud estandar (LE) (Butler e/ a/., 1993). Para fines de la aplicacién de
modelos matriciales, este intervalo de talla ha sido dividido en dos “subestadios”
denominados Juvenil I (60 a 85 mm de LE), y Juvenil II (86 a 110 mm de LE)delos cuales
se desconoceel grado de variacién en sus duraciones (Smith, 1985, Butler, 1987; Butler e¢
al., 1993).

Los juveniles de la sardina monterrey son mas abundantes cerca de las costas
(Chavez eft al., 1979), sin embargo, para el area noroccidental de Baja California se ha
reportado muy poca informacion concerniente a su edad y crecimiento, principalmente porla
dificultad para la obtencidn de las muestras (Smith, 1985). La baja representatividad de los
juveniles en los desembarcos de la pesca comercial por cuestiones de talla minima de
captura, junto con el costo elevado de los muestreos necesarios para la obtencion de
ejemplares y la necesidad de redes especificas para su colecta en los estudios pesqueros, son
algunas de las razones que dificultan su estudio (Gunderson, 1986).

Dentro del contexto anterior, el presente trabajo trata acerca de la edad y el

crecimiento de juveniles de sardina monterrey colectados porla flota de pesca deportiva de
Ensenada, B.C., y su influencia en el crecimiento poblacional en la zona noroccidental de la
peninsula de Baja California durante el verano de 1994. Los objetivos de este estudio
comprendieron: 1) la determinacion de la edad y la tasa de crecimiento de los juveniles por
medio del conteo y medicién de los incrementos diarios en los otolitos sagitae, 2) El analisis
de la variabilidad de los anchos de los incrementos para determinar la influencia de factores
bidticos y abidticos en el crecimiento poblacional; ademas de la obtencion de la tasa diaria
de crecimiento por medio del retrocalculo de edades pretéritas con el fin de obtener el
inrtervalo de variacion en la duracion en dias de los estadios juveniles, y 3) la construccién
de un modelo de crecimiento de Lefkovich que permitiera cuantificar el efecto de la
duracion en dias del estadio juvenil I y juvenil II al crecimiento de la poblacién de la sardina
monterrey por medio del andlisis del cambio porcentual anual de la tasa finita de incremento

Xr.
L.1. ANTECEDENTES

1.1.1. Distribucién mundial del género Sardinops

Lassardinas del género Sardinopsse distribuyen en sistemas de surgencias altamente

productivos y comprenden cinco poblaciones regionales geograficamente aisladas (Fig.1):
(1) Sudafrica-Namibia, (2) Australia-Nueva Zelanda, (3) Chile-Peru, (4) México-California y
(5) Japon-Rusia (Grant y Leslie, 1996). Son organismos de tamafio no mayor de 30 cm de
longitud patron y se agrupan en cardumenes, por lo que son altamente vulnerables a las
redes de pesca, particularmente las redes de cerco (Rodriguez-Sanchezef al., 1996).

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Figura 1. Distribucion geografica de las sardinas del género Sardinops.

1.1.2. Descripcién de la pesqueria en California, KUA y Baja California, México

La pesqueria de sardina monterrey a nivel comercial se inicid a partir de 1919, las

zonas de captura fueron las comprendidas entre el sur de Canada, Columbia Britanica,
Washington, Oregon, San Francisco, San Pedro y San Diego, en Estados Unidos (Lyle-
Fritch, 1995). La pesqueria registro un crecimiento sostenido los primeros 16 afios
alcanzando sus niveles maximos durante el periodo de 1932 a 1938, y se mantuvo estable
hasta 1944 con una captura promedio de 500 mil toneladas anuales (Fig. 2). El volumen
maximo de captura fue de 800 mil toneladas en 1936. En 1944 y 1945 disminuyeron los
volumenes de captura ocasionando un desplazamiento de las zonas de pesca hacia el sur y
un incremento en los costos de operacion, por lo que Canada se retiré en 1946 por
incosteabilidad. El volumen de captura mas bajo se registr6 en 1942 y continud con
volumenespoco significativos en los afios 70’s (Radovich, 1982). Cabe mencionar que es a
partir de 1940 que comenzaron los estudios oceanografico-biologicos para explicar las
causas del colapso de la sardina monterrey en la Corriente de California (Bernal, 1981).

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So
So
Sardina (miles de toneladas)

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500

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S
a

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1910 1920 1930 1940 1950 1960 1970 1980 1990 2000

Figura 2. Capturas historicas de sardina monterrey en las costas de California y Ensenada,

B.C.

La pesqueria de sardina en la zona noroccidental de la peninsula de Baja California,

México tuvo su inicio en el afio de 1927 en los puertos de Ensenada e Isla de Cedros,
registrandose bajos niveles de captura debido a la poca demanda de consumoy a la escasa
capacidad de acarreo de la flota (Garcia-Franco y Sanchez, 1995). En 1930 se instal6 la
primera planta empacadora en Ensenada y las capturas mostraron fluctuaciones hasta que la
biomasa empezo a declinar a principios de los 1940’s, alcanzando sus niveles mas bajos a
principio de los 1970’s cuando ya nofuerentable la pesqueria y la mayorparte delaflota se
desplazo hacia areas de pesca mas productivas dentro del Golfo de California y la industria
se instal6 en el puerto de Guaymas, Sonora, que desde entoncesha sido el principal puerto
de pesca de sardinas en México (Lluch-Belda ef al., 1986; Hernandez-Vazquez, 1995).

La temporada de pesca de sardina en el estado de Baja California comprende todo el

afio, siendo de julio a noviembre los meses de mayor produccién y dondese han registrado
el 80 % de los desembarques (Garcia-Franco y Sanchez, 1995). Para 1993 se desembarcaron
aproximadamente 39,000 toneladas métricas de sardina monterrey en esta zona, lo que ha
sugerido una “recuperacion” de la poblacion (Sepesca, 1994), esta tendencia es consistente
con los resultados obtenidos por Wolf (1991), Garcia-Franco ef a/.(1992) y Smith (1995),
que muestran la recuperacion de la poblacién de sardina monterrey en la costa occidental de
Baja California y el descenso de la anchoveta nortefia Engraulis mordax en términos de
abundancia.

Régimen de administracién de la pesqueria de sardina monterrey

Con base en la informacion de estudios de marcado y recaptura de individuos de

sardina monterrey, se conoce que los cardimenes del recurso pueden realizar migraciones
latitudinales a lo largo de la costa occidental de la peninsula de Baja California, que en
ocasiones llegan hasta las costas de Estados Unidos (Clark y Janssen, 1945). Las
migraciones pueden ser aumentadas o disminuidas de acuerdo a las variaciones intra e
interanuales de las condiciones ambientales (Lluch-Belda et a/., 1991). Estos antecedentes
permiten observar la amplia distribucion latitudinal del recurso en esta zona, ademas de su
capacidad de desplazamiento, sobre el cual operan en forma diferencial diversas pesquerias a
lo largo de la costa occidental de la peninsula como la de Ensenada, Isla de Cedros, Bahia
Magdalena y posiblemente hasta el Golfo de California, si las barreras fisicas y
oceanograficas de la boca del Golfo de California no son un impedimento parael flujo entre
ellas, como ha sido sugerido por distintos autores (Hedgecock ef al., 1989; Rodriguez-
Sanchezef al., 1994).
 10

Las medidas de control en la pesqueria de sardina monterrey se aplican de dos

formas en el periodo de produccion: sobre el recurso comotal, y con limites en el esfuerzo
pesquero. Enel caso del recurso se han establecido tallas minimas permitidas de captura y se
ha dejado abierta la posibilidad para el establecimiento de vedas temporales que se
implementaran “cuando se detecte que la mayor produccién de los organismos muestreados
se encuentran en proceso de desove” (Rodriguez-Sanchez ef al., 1996). La talla maxima
registrada en las capturas de sardina monterrey en la zona noroccidental de Baja California
es de 200 mm la talla minima de captura establecida es de 150 mm delongitud estandar,
con un limite maximo de 20 % de captura incidental por debajo de la talla minima legal
(Sepesca, 1994). Las medidas de control sobre el esfuerzo pesquero se aplican limitando el
numero de embarcaciones y en la longitud del arte de pesca para evitar capturas que no
puedan ser aprovechadasen su totalidad.

1.1.3. Aspectos biolégicos

La sardina monterrey Sardinops sagax es un pez clupeiforme de la familia Clupeidae

(Lagler ef al.,1977; Nelson, 1994). Su distribuciOn espacial comprende desde Alaska hasta
Baja California Sur y en el interior del Golfo de California (Whitehead, 1985). Es una
especie pelagica de habitos omnivoros (Lopez-Martinez, 1991). La estructura de su boca es
flexible con numerosasy finas estructuras llamadas branquiespinas que le permiten abrirla
ampliamente, por lo que es un filtroalimentador muy eficiente de fito y zooplancton
principalmente de nauplios de copépodos y copepoditos (Grahame, 1973, Arthur, 1976),
forma grandes cardumenes; realiza migraciones y vive principalmente sobre la plataforma
continental (Frey, 1971).

Estructuralmente, la sardina monterrey puede considerarse un organismo primitivo

(Blaxter y Hunter, 1982). Lo anterior se basa en ciertas caracteristicas como la cavidad
central de la columnavertebral, la estructura de la “cintura pectoral” y el craneo (Whitehead,
1985).
 11

Las caracteristicas morfoldgicas de la sardina incluyen un cuerpo delgado, fusiforme

y comprimido lateralmente, las aletas pélvicas se encuentran en posiciOn abdominal, la aleta
dorsal es corta y se localiza en la porcion media, no presenta linea lateral, sin escamas en la
cabeza y la boca en posiciOn terminal. La parte ventral presenta una serie de quillas, que le
dan una apariencia de vientre “aserrado”(Fig. 3).

Figura 3. Sardina Monterrey Sardinops sagax (Jenyns, 1842).

EI ciclo reproductor de la sardina monterrey se caracteriza por los desovesparciales

como consecuencia de una maduracion asincronica de los ovocitos (Torres ef al., 1986). La
edad de primera madurez en el pacifico norte ocurre a los dos afios de vida a una longitud
promedio de 170 mm de longitud estandar (Ahlstrom, 1960), y la fecundidad se ha estimado
en el intervalo de 30,000 a 65,000 huevos (Hart, 1973). Son organismos de fertilizacion
externa con alto grado de éxito, sin embargo tienen una mortalidad muy elevada (Blaxter y
Hunter, 1992).

El desove de la sardina ocurre en el océano abierto durante todo el afio frente a las
zonas central y sur de la Peninsula de Baja California con maximos en invierno y en verano
(Bautista-Romero ef al., 1994) e inclusive frente al puerto de Ensenada, B.C., con una
frecuencia de entre 12 y 20 desoves por afio (Butler, 1987). Se han determinado algunos
“centros de desove” para la sardina monterrey, de los cuales el centro de desove de Punta
Eugenia, B.C.S., se ha considerado comoel mas importante, con unainfluencia de hasta tres
veces mayor con respecto al centro de desove del sur de California (Lluch-Belda e¢ al.,
1991; Moseref al., 1993; Hernandez-Vazquez, 1994).
 12

Los huevos de la sardina son esféricos con diametro promedio de 1.70 mm y se

encuentran unicamente en la capa de zona de mezcla superior entre la superficie y los 200
metros (Ahlstrom, 1960). La duracion de la vida embrionaria se encuentra relacionada
directamente con la temperatura (Zweifel y Lasker, 1976). Las larvas eclosionan entres dias

a una temperatura de 15°C y unalongitud total de 3.5 mm,y conservanel saco vitelino entre
cuatro y siete dias (Lasker, 1964). La alimentacion exdgenase inicia a una longitud de 4.5
mm,realizando la metamorfosis aproximadamente a los 25 mm,la apariencia adulta ocurre a
los 40 mm delongitud total (Torres-Orozco, 1991).

La longevidad promedio de la sardina es aproximadamente de 10 afios (Frey, 1971;

Blaxter y Hunter, 1982), los individuos generalmente se reclutan a la poblacion reproductiva
entre el primer y tercer afio de edad lo que implica que alcanzan rapidamente su longitud
maxima, y disminuyen su crecimiento posteriormente (Rodriguez-Sanchez ef al., 1996).
Estudios de crecimiento con escamas mostraron que alprimerafio la sardina mide entre 14 a
19 cm, a los dosafios alcanza de 19 a 23 cm y lostres afios 25 cm de longitud total (LT).
Losestadios adultos alcanzan tallas hasta de 41 cm de LT (generalmente no rebasan los 30
cm), con una edad aproximadade 11 y 13 afios (Sepesca, 1994).

Sobrevivencia

Los primeros estudios respecto a la sobrevivencia de la sardina establecieron que se

encontraba afectada en gran parte durante la etapa de huevo y larva comoresultado de la
depredacion por otras especies de peces como la anchoveta, por la falta de alimento y el
canibalismo (Hunter y Leong, 1981; Santander, 1983; Serra y Tsukayama; 1988; Lopez-
Martinez, 1991), En la actualidad, los estudios que han analizado los procesos de
sobrevivencia y mortalidad durante el ciclo de vida de la sardina consideran a la duracion del
estadio juvenil como el factor determinante del reclutamiento (Smith, 1985; Butler ef a/.,
1993, Lo et al., 1995), sin embargo, esto no se encuentra completamente demostrado
(Smith, 1995, Lo et al., 1995).
 13

Unodelos objetivos de la dinamica de las poblaciones de los peces es el comprender

los procesos responsablesde la variacion en el reclutamiento (Methot, 1983). Por lo anterior
se han establecido distintas hipdtesis para explicar la variabilidad en la abundancia de las
especies de pelagicos menores, entre las que se mencionan:

(1) La hipotesis del “periodo critico”, que considera a la mortalidad de larvas comoel factor
reguladordel reclutamiento,limitandolo a periodos especificos en el tiempo (Hjort, 1914).

(2) La hipotesis del enfasamiento-desfasamiento o “match-mismatch” sugiere que la

variacion entre el tiempo relativo del desove y el florecimiento estacional del plancton
contribuyen las fluctuacionesen el reclutamiento (Cushing, 1981).

(3) La hipdtesis del “océano estable” considera que la estabilidad de la columna de agua es
un factor importante en la sobrevivencia , ya que la estabilidad propicia la concentracion del
plancton en ciertas zonas o “parches” que pueden ser aprovechadas por las larvas como
alimento (Lasker, 1981).

(4) La hipotesis del “transporte larval” supone queel transporte de larvaslejos de las areas
de crianza de juveniles puede influenciar en el reclutamiento y la sobrevivencia (Methot,
1983), porque los huevosy larvas son conducidos hacia zonas poco favorables del océano,
principalmente por el elevado transporte de Eckman, efecto de surgencias fuertes,
turbulencia excesiva y termoclina profunda (Parrish ef al., 1981).

Clima y su influencia en la abundancia de la sardina

Unacaracteristica comun en las poblaciones de pelagicos menores a nivel mundial es

la enormevariabilidad en sus capturas; existiendo evidencia de que un porcentaje importante
de la misma esta asociada con las condiciones climaticas y con frecuencia, estos cambios se
han confundido con los fendmenos de sobreexplotacion pesquera (Lluch-Beldaef al., 1991,
Watanabe ef al., 1995).
 14

La evidencia presentada en el trabajo de Lluch-Belda ef a/. (1991), en relacion a la

hipotesis sobre la expansion y la contraccion de las poblaciones de sardina monterrey en la
costa occidental de Baja California durante los periodos calidos y frios respectivamente
parecen confirmar esta relacion: durante los afios calidos (eventos tipo ENSO “El Nifio’”)
disminuyen las capturas de sardina, mientras que durantelosafios frios existe un aumento en
sus capturas. Esta variacion de escala interanual esta contenida dentro de lo que se conoce
como variaciOn interdecadal o cambios de régimen la cual explica las abundancias
dominantes de sardinas y anchovetas a nivel mundial (Lluch-Belda ef al., 1989)

Las anomalias de temperatura superficial del mar en el Pacifico Oriental Tropical,

estan asociadas a grandesfluctuaciones de presion atmosférica en el Pacifico Ecuatorial, lo
que puede tener un efecto sobre la extension de los rangos térmicos de los pelagicos
menores en las zonas tradicionales de pesca. Los cardumenes de pelagicos menores son
sumamente sensibles a los cambios en el patron general de los procesos oceanograficos-
climatoldgicos favoreciendo variacionesno ciclicas del recurso (Cisneros-Mata ef al., 1988).
En el Pacifico y en el Golfo de California, estos organismos normalmente presentan dos
tipos de movimientos: estacionales e interanuales. Los primeros ocurren cadaafio con fines
reproductivos, mientras que los interanuales consisten en repliegues 0 extensiones de sus
areas de distribucion en respuesta a fendmenos oceanograficos como el Nifio y la Nifia, que
son de escala mundial (Hammann, 1991).

Las hipotesis que se han propuesto para explicar las fluctuaciones de la abundancia y
distribucion de la sardina en relaciOn con el ambiente y la pesca han sido estudiadas por
Clark y Marr (1955) quienes reportaron clases anuales muy pobres en 1940 y 1950 que
ocasionaron la reduccién de la poblacion. Existe mucho debate respecto a las causas
responsables de las fallas en el reclutamiento y decline de las poblaciones de pelagicos
menores (Cushing, 1981), la mayoria de las cuales se han discutido desde el punto de vista
de la sobrepesca, y consideran a la magnitud del esfuerzo pesquero como determinante del
 15

éxito o fracaso de las poblaciones para mantener su capacidad de reposicién (Murphy, 1960,
1977)

Watanabe ef a/.(1995) consideran dos posibles alternativas para explicar una falla en
el reclutamiento: la primera es una baja en la produccion de huevosa partir de una biomasa
desovante reducida o bien una baja en la actividad del desove de los peces adultos, y la
segundaesla alta mortalidad en los estadios tempranosde vida antes del reclutamiento hacia
la poblacion o “stock” pescable. Lluch-Belda ef al. (1986), establecieron que el fendmeno de
“El Nifio” en combinacion con la presion de pesca o cualquier otro factor que afecte la
mortalidad natural resulta en modificaciones en el tamafio de la poblacion. Sin embargo,
otros autores consideran que la combinacién de “El Nifio” y los factores ambientales
fisicoquimicos del océano, mas que el esfuerzo de pesca determinan el estado de la
poblacion y de la pesqueria (Cisneros-Mata, 1986; Hammann, ef a/., 1988). Hammann
(1991), menciono que se pueden considerar cambios en la biomasa o en la abundanciatotal
y la disponibilidad del recurso en relacion a la operacion de la flota pesquera, es decir, la
relaciOn entre su distribucion, el area de operacion y la vulnerabilidad para ser capturado
(por ejemplo la densidad 6 profundidad del cardumen).

Por otro lado, Crawford et al. (1985), y Lluch-Belda ef a/. (1991), consideran la
existencia de una relacion entre la abundancia, reclutamiento y los procesos de surgencias.
Mientras que Lasker y MacCall (1983), y Jacobson y MacCall (1995) discutieron que la
temperatura superficial del mar influye en la variabilidad de las poblaciones de los pelagicos
menores. Santander (1983), ha discutido los cambiosen la circulacion delas corrientes y su
efecto en la abundancia.

Las fluctuaciones que muestran los procesos de contraccidn y expansion de la

abundancia de la sardina y anchoveta con alternancia en el tiempo, en respuesta a cambios
climaticos globales han sido descritos por Soutar e Isaacs (1969) quienes estudiaron las
agregaciones de escamas obtenidas de sedimentos del fondo oceanico en la cuenca
anaerobica de Santa Barbara, California EUA, donde encontraron hasta 12 ocurrrencias de
 16

la sardina en los ultimos 1850 afios. Baumgartner ef a/.(1992) reconstruyeron la historia de

las fluctuaciones en biomasa de la sardina y la anchoveta nortefia Engraulis mordax
utilizando informacion de la tasa de depositacion de escamasal fondo oceanico de la cuenca
de Santa Barbara, donde demostraron que las poblaciones de sardina y anchoveta han
experimentado colapsos y recuperaciones en los ultimos 1700 ajfios. Estos estudios
concluyeron que las fluctuaciones poblacionales son un fendmeno natural que ocurren
independientemente de la actividad pesquera (Holmgren y Baumgartner, 1993). Las
fluctuacionesciclicas entre la sardina monterrey y la anchoveta nortefia también han sido
observadas y descritas por Garcia-Franco ef al.(1992) para la costa occidental de Baja
California.

1.1.4 Edad y crecimiento

La determinacion de la edad y el crecimiento es un aspecto fundamental dentro del

estudio de las poblaciones de peces, y permite conocer la dinamica de sus poblaciones,
necesarios para una adecuada ordenacion pesquera (Morales-Nin, 1991). Los estudios de
edad permiten determinar otra serie de informacion basica comola estructura de edad de la
poblacioén, mortalidad, la edad de primera madurez, la frecuencia del desove, las respuestas
individuales y poblacionales frente a cambios en el habitat (Bagenal y Tesch, 1978). También
es posible investigar sobre los cambios a corto plazo en el crecimiento y mortalidad
relacionados con variaciones climaticas, depredacion y disponibilidad del alimento en los
estadios de larvas juveniles y adultos (Crecco y Savoy 1985; Simoneaux y Warlen, 1987).

La edad de los peces puede determinarse por varios métodos, dentro de los cuales
pueden reconocerse: 1) el método anatémico que consiste en la enumeracion de las marcas
ritmicas del crecimiento formadasen los tejidos duros como las escamas, otolitos, vértebras
y huesos operculares; 2) por el andlisis de frecuencia de tallas siguiendo la evolucién de las
modas de las clases de edad en el tiempo, y 3) por estimacion directa de la tasa de
crecimiento de algunos ejemplares y posterior extrapolacion al total de la poblacion. La
estimacion directa puederealizarse por el marcadoy posterior recaptura de los organismos o
 17

por el crecimiento de peces mantenidos en cautiverio cuya edad es conocida (Morales-Nin,

1991).

Estructura y funcién delos otolitos

Los peces teledsteos poseen tres pares de otolitos denominados/apillus, asteriscus y

saggitae, siendo éste ultimo la estructura masutilizada para la determinacién de edad por
ser la de mayor tamafio (Morales-Nin, 1991, David ef al., 1993). Los otolitos son cuerpos
policristalinos localizados en el oido interno que actuan como Organos de equilibrio y
audicién (Gauldie ef a/., 1995), presentan diferentes formas segun sea la especie y su
composicion es principalmente de carbonato decalcio cristalizado en forma de aragonita y
de una proteina fibrosa del tipo del colageno denominada otolina (Morales-Nin, 1986).

El crecimiento del otolito se realiza por depositacion ciclica de materiales sobre su

superficie debida a los ritmos internos del metabolismo del calcio como se ha demostrado
con el nivel de actividad de calcitonina, la concentracion de calcio en la sangre y la sintesis
de los aminoacidos (Simkiss, 1974). El proceso resulta en la formacion de un incremento
diario compuesto por una unidad continua o incremental y una discontinua (Panella, 1971;
1974). La zona incremental se encuentra formada por microcristales de aragonita rodeados
por la matriz organica y dispuestos transversalmente a la superficie del otolito, mientras que
la zona discontinua esta compuesta por capas concéntricas de matriz organica (Mugiya e/
al., 1981).

El ancho de los incrementos y la densidad de los microcristales dependen de la fase

de crecimiento; en periodos de crecimiento activo los incrementos son gruesos con unidades
discontinuas bien desarrolladas; mientras que en periodos de crecimiento lento son finos y
los microcristales mas compactos y continuos. Con frecuencia es posible encontrar dos o
mas subunidades en los incrementos aparentemente causadas por migraciones, ritmos de
alimentaci6n o cambios en la temperatura del agua (Brothers, 1981; Campana y Neilson,
1985).
 18

La formacion de los incrementos depende de un ritmo circadiano endocrino que se

sincroniza a una edad tempranaconel fotoperiodo u otros factores externos diarios (Radtke
y Dean, 1982; Campana y Nielson, 1985). El estimulo sincronizador debe tener una
periodicidad que no difiera mas de dos a cuatro horas de un ciclo de 24 horas o que consista
en ciclos armoénicos multiples de 24 horas. Es posible que solo un factor ambiental como la
temperatura, o el ciclo de luz-oscuridad puedan actuar comosincronizadores, aunque otros
pueden enmascararo reforzarel ritmo enddgeno (Campana, 1992).

Microestructura del otolito y su utilidad en estudios de edad y crecimiento.

El estudio de la microestructura de los otolitos para la determinacion de la edad y el

crecimiento se considera un campo relativamente nuevo, a pesar que la determinacion de
edad en peces se remontaal trabajo de Hedestrom enel afio de 1757 (Ralston y Miyamoto,
1983). Panella (1971) fue el primero en reportar la existencia de incrementos diarios en
peces concluyendo queciertas “marcas”en la superficie del otolito se formaban diariamente.
Posteriormente distintos autores han confirmadola presencia de incrementosdiarios con una
amplia variedad de métodos (Panella, 1974, Brothers e¢ al., 1976; Methot y Kramer, 1979;
Ralston y Miyamoto, 1983, Victor, 1982; Foreman, 1995).

La formacion diaria de los incrementos permite, al menos de manera teorica

determinar la edad con gran precision, por lo que es una metodologia recomendable para
estudios de larvas y juveniles (Ré y Goncalvez, 1993; Campana y Nielson, 1985). Registros
de crecimiento diarios pueden interpretarse con cierta facilidad en los primeros 150 a 200
dias (Panella, 1971), sin embargo, para ejemplares adultos esta metodologia se ha utilizado
con ciertas limitaciones, ya que a partir del primer afio de vida la finura de los incrementos
depositados y la morfologia del otolito dificultan la interpretacion de las lecturas (Morales-
Nin, 1991).
 19

Un aspecto importante de la determinacion de la edad es la validacion de los

patrones temporales de depositacion de calcio en los incrementos. Segun Casselman ef al.
(1982), la validacion puede definirse como “la confirmacion del significado temporal de un
incremento de crecimiento”. Panella (1971) demostr6 la naturaleza diaria de los anillos en
peces tropicales. Brothers e¢ a/. (1976) demostraron la depositacion diaria en los anillos por
el examen directo de larvas de edad conocida en especies de habitats templados. La
validacion puede lograrse por medio de cultivos de peces de edad conocida en el laboratorio
(Butler et al., 1996), marcando otolitos con un fluorocromo como el hidrocloro de
oxitetraciclina (OTC) que al enlazarse con el calcio libre en el plasma se deposita en el
otolito, creando una marcaartificial en la parte dura (Sepulveda, 1994).

Segun Brothers (1981), existen dos clases de informacién que pueden obtenerse del
estudio de la microestructura del otolito: la primera esta basada en el conteo de los
incrementos diarios de crecimiento, que se utiliza para determinar la edad, la fecha de
eclosion o nacimiento y calcular la tasa de crecimiento; y la segunda, que esta dada porel
ancho, contenido proteico y la estructura subdiaria de los incrementos, que provee de
informacion adicional sobre las condiciones experimentadas por el organismo dia con dia,
tales como micro cambios ambientales, metamorfosis y periodos de pocaalimentacion

La variacion en el ancho de los incrementos diarios puede ser analizada para

correlacionar el tiempo de eventos de desarrollo ontogenéticos o ambientales y determinar
su importancia relativa (Re y Goncalvez, 1993, Olson y Scholey, 1995). Panella (1971,
1974), demostro que la variabilidad en las tasas de crecimiento y mortalidad pueden.causar
fluctuaciones importantes en los niveles de reclutamiento y esta variabilidad queda registrada
en la microestructura del otolito que es sensible tanto a los cambios ambientales y
transiciones ontogenéticas durante los primeros estadios de desarrollo.

Por otra parte, un nuevo enfoque para el estudio del crecimiento a un niveldiario, lo
representa el retrocalculo de las tasas diarias de crecimiento resultantes de la conversion
 20

de los anchos de los incrementos en micras a longitudes en milimetros, suponiendo la

relacion de proporcionalidad entre la longitud del organismo y el tamafio del otolito
(Moskness y Wespestad, 1989; Ricker, 1992). Con lo anterior es posible obtener las
trayectorias de crecimiento individuales para cada organismo que permiten investigar la
influencia de las variables ambientales en el crecimiento individual y poblacional (Lough ef
al., 1982; Campana, 1986; Gallego ef al., 1996).

Respecto a estudios de crecimiento en pelagicos menores del género Sardinops, la

depositacién diaria de los incrementos para Sardinops sagax en el sur de Chile fue
confirmada por Castillo ef al. (1985). Garland (1992), utiliz6 los incrementos de crecimiento
diarios para validar las determinaciones de los anillos anuales o annuli y concluy6 que la
edad maxima de la sardina para el norte de Chile fué de 6 afios. Watanabe ef al. (1995)
determinaron la edad y crecimiento de Sardinops melanostictus. Alvarez y Butler (1992)
establecieron las fechas de nacimiento para Sardina pilchardus en la region de Vigo,
Espafia.

Los incrementos diarios también se han utilizado para determinarla edad y la tasa de
crecimiento de otras especies de pelagicos menores como la anchoveta nortefia (Methot y
Kramer, 1979). Waldron (1995) obtuvo evidencia de tasas de crecimiento reducidas para la
anchoveta Engraulis capensis en Sudafrica durante 1990 y 1991 que mostraronla influencia
de los factores ambientales en el crecimiento. Utilizando la microestructura de los otolitos de
juveniles de Gadus morhua, Campana (1996) reconstruyo las trayectorias diarias de
crecimiento de algunas clases anuales y las relaciond con dos indices independientes de
sobrevivencia hacia el estadio adulto.

Para Sardinops sagax en particular, los primeros estudios de edad y crecimiento los
realizaron Mosher y Eckles (1954) quienes reportaron organismosde hasta 13 afios de edad
en la zona de California. Kimura y Sakagawa (1972), estudiaron el crecimiento de larvas
mantenidas en laboratorio durante el primer afio de vida y determinaron las edades porel
analisis de escamas. Butler (1987) registr6 incrementos diarios en otolitos de sardinas de
 21

edad conocida y determino que las tasas de crecimiento fueron mayores que las tasas de
crecimiento de la anchoveta nortefia durante “El Nifio”. Barnes y Foreman (1994)
confirmaron la formacion de los incrementos diarios en los otolitos de sardinas juveniles.
Butler e¢ al. (1996) estudiaron los anillos anuales para estimar la edad y crecimiento de
Sardinops sagax durante 1994. Estos estudios permitieron confirmar que la depositacion del
primer anillo de crecimiento en las larvas de la sardina monterrey ocurre en cinco dias
posterior a la eclosion o nacimiento.

Los estudios de edad y crecimiento para Sardinops sagax realizados en México se

han realizado en la zona del Golfo de California, destacandose los de Sokolov y Wong
(1972), Wong (1974), Molina y Pedrin (1976) y Gallardo-Cabello (1989) para sardinas de la
pesca comercial por medio dela lectura de annuli en escamas, sin embargo no se analizaron
ejemplares juveniles por cuestiones de talla minima de captura. Félix-Uraga (1990), estudid
el crecimiento de la sardina en el area de Bahia Magdalena BCS por medio delecturas de
otolitos. Segovia-Quintero (1991) determin6 la edad y el crecimiento de larvas de sardina en
el Golfo de California por medio de la lectura de incrementosdiarios en los otolitos. Garcia-
Franco y Sanchez (1995) estimaron los parametros de la ecuacién de crecimiento de von
Bertalanffy para la sardina monterrey en la zona noroccidental de Baja California. El
presente estudio es el primero en documentarel crecimiento regional de juveniles de sardina
con baseen la lectura de incrementos diarios en los otolitos.
 22

1.1.5. Modelos matriciales de crecimiento poblacional.

Origenes de los modelos de crecimiento

Las consecuencias economicas y sociales del incremento acelerado de la poblacion

humanaestimularon los esfuerzos para el desarrollo de modelos matematicos para predecir
el curso futuro del crecimiento. Esos modelos fueron rapidamente aplicados al crecimiento
de las poblaciones naturales a partir de 1920 y desde entonces representan una estructura
cuantitativa para el entendimiento de la dinamica de poblaciones (Ricklefs, 1990). Los
modelos matriciales fueron introducidos por Leslie (1945) para poblacionesclasificadas en
estructuras por edad, sin embargo con el tiempo estos modelos se modificaron para analizar
poblacionesclasificadas por tamajio o estadio de desarrollo (Caswell, 1989).

Descripcién matematica del crecimiento de las poblaciones.

El crecimiento o decline de una poblacién en un periodo de tiempo puede expresarse

en términos de los cambios en biomasa (AB) o de numeros (AN) (Gotelli, 1995). Los
cambios poblacionales son el resultado de la sumadelos individuos que nacen (R) menoslos
que mueren (M)durante un intervalo de tiempo, el crecimiento (G) de los individuos en la
poblacion, y de la diferencia neta entre emigracién (E) e inmigracion (I), por lo tanto, el

cambio en biomasa (AB) puede expresarse como:

AB=R-M+ G+HtI-E (1)

donde todos los elementos de la ecuaciOn se expresan en unidades de biomasa. El cambio en

el numero de individuos (AN) esta expresado por:

AN=R-M+I-E (2)

donde a diferencia de la ecuacion (1), el crecimiento de cada individuo no se encuentra

explicitamente considerado. Las dos ecuaciones son intercambiables tomando en cuenta la
biomasa delosindividuosen la poblacion (Valiela, 1995).
 23

La mayoria de los trabajos que tratan sobre la dinamica de poblaciones se concentran

en el numero deindividuos, por lo tanto el crecimiento de la poblacion puede describirse por
la tasa intrinseca de crecimiento r en la ecuacion:

r*t
N=Noe (3)

donde Noesel tamafio inicial de la poblacion, N; es el tamafio de la poblacion al tiempo t y e

es una constante (e=2.717). Si se conoce el tamafio inicial de la poblaciony la tasa intrinseca

de crecimiento es posible predecir el tamafio de la poblacional tiempot +1.

El valor de r determina cuando una poblacion se incrementa exponencialmente (r >

0), permanece en tamafio constante (r = 0) o declina hacia la extincion (r < 0), a mayor valor
de r la tasa de incremento es mayor. Las unidades de r son individuos/(individuos * tiempo),
por lo que r mide la tasa de incremento poblacional per capita o por individuo en un cierto
intervalo de tiempo (Vandermeer, 1981). Otros autores consideran quela tasa intrinseca de
crecimiento r es simplemente la diferencia entre R - M,es decir, las tasas instantaneas de
nacimientos y muertes (Krebs, 1985; Gotelli, 1995).

Modelos de crecimiento poblacional

Para la mayor parte de las plantas y animales las tasas de nacimientos y muertes
dependen de la edad o estadio del individuo, por lo que la estructura de edades de la
poblacion tiene el potencial de afectar el crecimiento de la poblacion y el calculo de r es
distinto cuandoestas tasas no son constantes (Gotelli, 1995)

El crecimiento poblacional términos de biomasa también esta intimamente ligado con

la reproduccion (Houde, 1987), y como la tasa de crecimiento de la poblacion (r), esta en
funcidén del numero de nacimientos y de muertes, para determinar r es necesario investigar la
 24

fecundidad y las tasas de sobrevivencia de los individuos a lo largo de su vida. Esta

informacion puedeser cuantificada en la tabla de vida (Valiela, 1995)

Una manera de integrar la informacion del crecimiento individual, sobrevivencia y

fecundidad para obtener los parametros del crecimiento de una poblacién es por medio del
algebra de matrices. Los primeros modelos matriciales se basaron en poblaciones clasificadas
por edad, sin embargo, Caswell (1984) fue de los primeros en obtener los parametros de
crecimiento de la poblacion a partir de matrices clasificadas en estadios de vida (Brault y
Caswell, 1992).

Los modelos matriciales son adecuadospara analizar el impacto de las caracteristicas

de la historia de vida sobre la dinamica poblacional, la influencia del estado actual de la
poblacion sobre su potencial de crecimiento y la sensibilidad de la dinamica hacia cambios
cuantitativos en las tasas vitales (Caswell, 1989). Su caracteristica y principal ventaja es que
permiten resumir el crecimiento poblacional a un valor 1 o tasa finita de crecimiento que se
. . , ee I,
encuentra relacionada con la tasa intrinseca de crecimiento r, por lo tanto: A=e Or=Ind.

En el caso de los peces la edad no puede considerase una variable correcta para
definir el ciclo de vida, porque la sobrevivencia esta influenciada masporel estadio que por
la edad (Butler et a/., 1993), es decir, la sobrevivencia cambia en relacion al estadio de vida
y las condiciones ecolégicas correspondientes. La edad y el estadio no son independientes
entre si ya que finalmente la duracion del estadio depende de la edad del pez. Las
transiciones entre estadios son masflexibles y dependen de los factores bidticos y abidticos
(Krebs, 1985).

Modelo de Lefkovich

El modelo de Lefkovich (1965) o matriz de transicion, se basa en una tabla de vida

preliminar y considera en su estructura estadios de vida en lugar de edades asi como el

supuesto de que una poblacion existe en equilibrio, A=1.00 (Crouse ef al., 1987; Butler e¢
 25

al., 1993). Su implementacion es relativamente reciente debido a que para su construccién

es necesaria informacion detallada de parametros del ciclo de vida de la especie que en la
mayoria de los casos no es conocida o no se encuentra disponible (Caswell, 1989, Smith e¢
al., 1992; Butler et al, 1993).

El analisis de la matriz de transicion permite evaluar combinaciones de tasas de

crecimiento y mortalidad para predecir estabilidad, incremento o decremento de la
poblacion, ademases posible identificar los parametros de los estadios de vida del organismo
que masinfluyen en el crecimiento poblacional a partir del calculo del eigenvalor dominante

X que bioldgicamente representa la tasa finita de incremento de la poblacién (Nonacse¢al,

1994). En el analisis de la matriz el eigenvector derecho representa la distribucion de edades
estable y el eigenvector izquierdo esla distribucion del valor reproductivo (Caswell, 1989).

Los resultados del modelo de Lefkovich se han utilizado como estrategia para el
planteamiento de alternativas de manejo destinadas a la recuperacion de las poblaciones de
tortugas marinas (Crouse ef al., 1987, Brisefio-Duefias, 1996), mamiferos marinos (Brault y
Caswell, 1992), crustaceos (De Rooset al., 1992) y peces (Butler et al., 1996; Lo et al.,
1996).

EI modelo de Lefkovich aplicado a la poblacion de la sardina monterrey

La historia de vida de la sardina monterrey se caracteriza por una larga vida, gran
potencial reproductivo y alta mortalidad de los estadios de larvas y juveniles (Blaxter y
Hunter, 1882, Butler, 1987). Por otro lado, la competencia por alimento entre adultos puede
ocasionar una disminuci6n del crecimiento somatico y reducir el potencial reproductivo, por
lo que el tamafio poblacional podria estar directamente afectado por el tamafio promedio de
los individuos e indirectamente porla tasa de crecimiento de la poblacién (Butler, 1987).

Para la sardina monterrey del area de California, los primeros intentos para describir
el ciclo de vida se realizaron por Murphy (1967) quien construy6 unatabla de vida donde se
 26

presentaron estimaciones de la tasa reproductiva neta o tasa de multiplicacion por

generaciOn (Rg), tasa intrinseca de crecimiento (r) y el tiempo generacional o intervalo de

tiempo entre generaciones (T). Segun este estudio, la poblacion de sardina monterrey del
area de California cuadruplicd su numeros por generaci6n comoresultado de una tasa de
crecimiento alta. La rapida tasa reproductiva neta calculada en este trabajo permitid concluir
que si bien la sardina es una especie que presenta grandes variaciones en densidad, también
es una especie oportunista capaz de incrementarse rapidamente bajo condiciones adecuadas
(Murphy, 1968).

Los intentos para caracterizar el ciclo de vida de la sardina monterrey continuaron

con los trabajos de Smith (1985) quien estudio los patrones de mortalidad de la clase de
edad 0 en clupeidos y sugirid que la tasa de crecimiento de larvas tardias y juveniles
tempranosafecta la fuerza del reclutamiento. El mismo autor menciono que “el uso de las
matrices de Lefkovich en combinacion con estudios de crecimiento con incrementosdiarios
en los otolitos podrian representar una herramienta poderosa para la investigacion del
cambio ambiental y variabilidad en el reclutamiento”.

Estas ideas fueron desarrolladas por Smith ef al. (1992) y Butler ef al. (1993)
quienes presentaron los resultados del modelo de Lefkovich para la sardina monterrey y
concluyeron que la variacion natural en los parametros de crecimiento y mortalidad del
estadio larval tardio tuvieron el mayor impacto en el crecimiento poblacional durante el Nifio
de 1983. Los resultados del modelo se compararon favorablemente con los resultados de
Smith (1985), sin embargo los parametros de algunos estadios en particular la duracion en
dias del estadio juvenil no se habian determinado por lo que fueron supuestos y se
emplearon para ajustar el modelo. Porlo anterior, resulta necesario estudiar el crecimiento y
duracion de la fase juvenil a partir de la lectura de incrementos diarios en el otolito que
permitiran analizar con mayorconfiabilidad los resultados del modelo.
 27

Distribucion geografica de la poblacién de sardina monterrey

Para el desarrollo y construccién del modelo de Lefkovich para la sardina monterrey

es necesario considerar la distribucion geografica de la especie con proposito de definir la
unidad de poblacion. La sardina monterrey se distribuye geograficamente desde el sureste de
Alaska hasta Cabo san Lucasy el Golfo de California. (Ahlstrom, 1960). Estudios realizados
en los afios 60’s consideraban a la poblacion de sardina monterrey dividida en tres razas o
“stocks” de acuerdo a variaciones morfométricas y mediante la utilizacion de antigenos de
eritrocitos (Sprague y Vrooman, 1962; Murphy, 1960). La raza nortefia distribuida desde

Monterey, California EUA (37 °N), hasta San Quintin B.C. (30 °N), la raza surefia
distribuida desde San Pedro Calif. EUA hasta Cabo San Lucasy la tercera raza distribuida
dentro del Golfo de California (Clark, 1947; Vrooman, 1964). Posteriormente, Radovich
(1982) propuso una cuarta raza denominada“raza nortefia lejana’”, con base en el patron de
distribucion y la dinamica de la poblacion distribuida desde Columbia Britanica, Canada
hasta Punta Concepcion, Calif. EUA.(Fig. 4)

Estudios recientes basados en la variacién genética y morfométrica realizados por

Hedgecock ef¢ al. (1989) concluyeron que las razas 0 subpoblaciones consideradas en los
estudios anteriores presentaron alta afinidad genética, existencia de flujo genético y que las
diferencias morfoldgicas entre ellas son una respuesta a factores ambientales que no son
determinados genéticamente. Estas evidencias quedaron reforzadas considerando que la
sardina monterrey es una especie altamente migratoria con movimientos periddicos que se
encuentran relacionados en mayor medida con los cambios estacionales que operan en su
area de distribucion (Ahlstrom, 1960). Asi los trabajos de Clark y Janssen (1945) y Murphy
(1960) mostraron que en la costa del Pacifico los adultos se dirigieron al sur a finales del
otofio y principios de primavera conla finalidad de desovar, mientras que para el verano los
individuos se trasladaron en direccion norte en busca de alimento. Por lo anteriormente
expuesto, se considera que los individuos de la poblacion de sardina monterrey que habitan
las aguas adyacentes al puerto de Ensenada, corresponden a una mezcla de las razas nortefia
y surefia (Hernandez-Vazquez, 1995).
 28

2 ay
= WASH. j
>
Zz =

oS
OREGON
|
To

=
oO L
—
==j Son Francisco
=
Cy
©

Raza Nortefia Lejana Pt. Eugeni

slalereteress Raza Nortefia
Raza Surefia
Raza del Golfo de California

Cc. Sen Luees

Figura 4. Division de las diferentes “razas” poblacionales de Sardinops sagax en la Corriente

de California (tomado de Radovich, 1982).
 29

1.2. OBJETIVOS

1) Estimar la edad en dias de los juveniles de sardina monterrey Sardinops sagax

colectados en la zona noroccidental de Baja California, México, durante el verano de 1994
por medio del conteo de incrementosdiarios en los otolitos sagita.

2) Describir y estimar la variabilidad diaria en la tasa de crecimiento de los juveniles

a partir de la medicion de los anchosdelos incrementos en los otolitos sagita.

3) Con la informacion de los parametros de crecimiento, mortalidad y fecundidad de

la sardina monterrey reportados en la literatura, construir un modelo de Lefkovich por
estadios de desarrollo, integrando la informacion de la variabilidad observada del
crecimiento de los juveniles y evaluar el impacto del cambio en la duracion de dias del
estadio juvenil I (60 a 85 mm de LE) y juvenil II (85 a 100 mm de LE) en el ritmo de
crecimiento poblacional.
 30

MATERIAL Y METODOS

II.1. Caracterizacion del area de estudio

La peninsula de Baja California y sus areas adyacentes se encuentran enloslimites de

dos grandes placas tectonicas, la de Norteamérica y la del Pacifico Norte; esta zonatiene la
influencia de dos grandes sistemas de circulacion de vientos como sonel sistema del giro
anticiclonico del Pacifico Norte y el sistema Ecuatorial con su extension norte a lo largo de
América Central (Baumgartner y Christensen, 1985).

La peninsula se encuentra influenciada por dos corrientes oceanicas, de norte a sur

por la corriente de California y de sur a norte por la corriente ecuatorial (Mann y Lazier,
1991). La costa occidental de Baja California muestra fenomenos de surgencia de abril a
mayo cuando los vientos dominantes del norte y noroeste son fuertes causando “parches”
que reproducen ambientesfrios a templados-frios (Bakun, 1993).

La Bahia de Todos Santos se encuentra en la costa Noroeste de la Peninsula de Baja

California, entre los paralelos 31° 43’ y 31° 54’ Norte y entre los meridianos 116° 36’ y

116° 49’ Oeste, con una superficie aproximada de 200 km”. Esta delimitada al norte por
Punta San Miguel y al sur por Punta Banda. Se comunica con el océano abierto por dos
entradas limitadas al Oeste por las Islas de Todos Santos. El area de estudio en particular,
comprende la zona ocupada porla poblacion de sardina monterrey que se distribuye en las
aguas adyacentes al puerto de Ensenada y los juveniles fueron colectados en zonas
especificas dentro de la Bahia.

El sistema de vientos en la Bahia es generado porlas caracteristicas fisicas de la

region, en el verano, los vientos registrados para la region de las Islas de Todos Santos
presentan un componente dominante del noroeste y soplan con el doble de intensidad que en
las costas del interior de la Bahia (Pavia y Reyes, 1983). Durante el otofio e invierno el
sistema de brisas esta influenciado por vientos calidos y secos del sureste denominados
“Santanas”, los cuales tienen una velocidad de hasta 12 ms “I (Gil et al., 1991).
 31

La circulacion superficial de la Bahia, determinada porlas distribuciones horizontales

de temperatura y salinidad presenta corrientes paralelas a la costa (Argote ef al., 1991). La
. ‘ ; -1
velocidad promedio de esta corriente para los meses de marzo a agosto es de IS cms ,y

para los meses de septiembre a enero es de 5 cm s! (Alvarez Sanchez ef al., 1988). La

temperatura superficial promedio en el area presenta un minimo de 11°C en febrero y un

maximo de 22.5° C en agosto y septiembre (Grijalva ef al., 1985).

La salinidad superficial presenta un maximo de 33.7 unidades practicas de salinidad

en verano y un minimo de 33.3 en invierno (Mancilla y Martinez, 1991). La fluctuacion de
estas variables en diferentes épocas del afio es un indicativo que la Bahia se encuentra
influenciada por diferentes masas de agua o por efecto de evaporaciOn, por lo que se
generan diferentes condiciones hidrologicas que se reflejan en los primeros eslabones de la
trama trofica. En particular, la Corriente de California sigue un flujo hacia el sureste y se
aproxima mas a la costa de Baja California durante abril y mayo, y se aleja a finales del
verano (Alvarez-Sanchez, 1971).

De manera general, la zona costera de Baja California se considera una zona de

surgencia secundaria de la Corriente de California, con un maximolocallocalizado cerca de
Punta Baja (Bakun y Nelson, 1977). Una caracteristica importante del area de estudio es que
entre las zonas de surgencia de Alta California y Baja California se localiza la cuenca del sur
de California considerado como uno de los principales centros de desove de los peces
pelagicos que dominan la biomasa explotable del ecosistema de la Corriente de California
(Bakun, 1993)

11.2. Obtencién de la muestra de juveniles

Los juveniles de Sardinops sagax empleados en este estudio se obtuvieron de

muestras colectadas del desembarco de la flota de carnada de la pesca deportiva que opera
en la zona costera adyacente a la Bahia de Todos Santos durante los meses de julio a
septiembre de 1994 (Fig. 5). Los ejemplares se capturaron por medio de redes de cerco
 32

utilizadas para la pesca comercial y los juveniles se seleccionaron de la captura total. Los
ejemplares se trasladaron al laboratorio de Ecologia Pesquera del Centro de Investigacion
Cientifica y de Educacion Superior de Ensenada parael analisis de la edad y el crecimiento.

V
116°40'

60 giesote
e acy BAHIA DE
19@L.A8 BE TODOS
( TOoOs8
\ SANTOS
%
Tt

Figura 5. Areas de colecta de los juveniles de Sardinops sagax correspondientes a la

existencia central de la especie (mezclas de razas “nortefia” y “surefia” porla flota
de carnada de Ensenada, Baja California, México.
 33

II.3. Trabajo de laboratorio

11.3.1. Extraccion, preparacion delos otolitos y seleccién del tamafio de muestra.

En el laboratorio, de cada ejemplar se registrd la longitud estandar (LE), medida

desde la punta del hocico hasta el margen exterior de la notocorda o conjunto hipural al
milimetro mas cercano con un ictidmetro y el peso somatico en gramos utilizando una
balanza marca Accura con precision de 0.1 g. Los otolitos fueron extraidos de la capsula
Otica con pinzas de punta fina bajo un microscopio estereoscopico Wild-Heerbrugutilizando
el objetivo de 50X; se limpiaron de residuos de materia organica con agua destilada, se
secaron a temperatura ambiente y se almacenaron en capsulas con los datos de muestreo. En
general, el método para disectar, montar y observar los otolitos fue similar al descrito por
Secor ef al.(1992).

Los otolitos se montaron sobre un portaobjetos con el lado distal (domo) hacia
arriba y el lado proximal (concavidad) hacia abajo comolo describen Andersen y Moskness
(1990), utilizando un medio de montaje marca Cytoseal 280 de baja viscosidad diluido
ligeramente con tolueno. Los otolitos montados fueron secados en una plancha para
laminillas histologicas marca GCA Precision Scientific por seis dias hasta el endurecimiento

de la resina a una temperatura de 35 °C.

De la muestra total se realiz6 un muestreo estratificado al azar para obtener cinco

juveniles por intervalo de cinco mm de LE, comose ha reportado en en estudios similares
(Félix-Uraga 1990; Lopez-Martinez, 1991; Balbontin y Cannobio 1992; Gil-Hernandez
1986). Los otolitos de estos ejemplares se utilizaron para la determinacion de la edad y la
tasa de crecimiento. Se selecciond un segundo grupo de otolitos (cuando fué posible) para
los mismos intervalos de talla que sirvieran como réplicas en caso de pérdida o destruccion
de la estructura por el proceso depulido.

Con el fin de aumentar la visibilidad de los incrementos, los otolitos se pulieron

manualmente sobre una superficie plana en circulos de 3 a 15 cm de diametro, utilizando
 34

papel lya de 30, 15 y 0.3 tum marca 3M, junto con alumina marca Buehler Alpha

Micropolish de 0.05 y 0.03 tum hasta lograr evidenciar el centro y la aparicion “clara” de los
incrementos. El progreso del pulido fue checado continuamente al microscopio (Fig. 6).

Figura 6. Fotografia de la parte central del otolito sagita del juvenil de Sardinops sagax. Se
muestran las zonas discontinuas en negro y la zona incremental en blanco. La barra
blanca dela parte inferior izquierda representa 25 micras.

1.4. Edad y crecimiento

11.4.1 Crecimiento del otolito, conteo de incrementos y estimacién de la tasa de

crecimiento somatica

Crecimiento del otolito

Se observoé la forma y se registro el radio de ambos otolitos de cada ejemplar,

medido desdeel nucleo hacia el posrostrum (Fig. 7), utilizando un microscopio Optico Zeiss-
Heerbrug calibrado con un micrémetro ocular Zeiss de 0.01 mm con un objetivo de 10X, y
luz transmitida polarizada. El crecimiento del otolito se determino a partir de la relacion
entre la longitud estandar con respecto al tamafio del otolito representado porel radio del
otolito. Esta relacion se utilizo posteriormente para el “retrocalculo” de la tasa de
crecimiento diaria.
 35

Conteo de incrementospara la estimacion de la edad absoluta en dias

La edad se determin6 contando los incrementosdiarios a lo largo de todoel otolito

desde el nucleo hasta el anillo mas externo (Methot, 1983). El conteo se realizé al
microscopio en interfase con un sistema de video por el mismolector utilizando objetivos de
40 y 100X y unfiltro verde sobre la fuente de luz. El enfoque continuo permitio diferenciar
entre incrementos diarios y subdiarios, sin embargo, se descartaron los otolitos que
presentaban microestructura difusa o preparacion deficiente. Se realizaron tres conteos en
diferentes fechas en cada sagita y se obtuvo el promedio delas tres lecturas. Se realizaron
andlisis estadisticos para evaluar si existian diferencias significativas entre las lecturas para
determinar la edad absoluta. Sdlamente los datos del tercer conteo se utilizaron para el
analisis de los anchos.

ANTIRROSTRO
_—_o
SURCO ACUSTICO

ait NUCLEO
> —BORDE
DORSAL
ANILLO
OPACO
ANILLO
HIALINO

CARA INTERNA POSTERIOR CARA EXTERNA 5

mm

Figura 7. Esquema de un otolito sagita de Sardinops sagax por su cara externa e interna
sefialando su morfologia, la disposicion de los anillos y las medidas registradas
para la determinacion dela edad.

La precision entre lecturas fue evaluada a través de los andlisis estadisticos que se
describen en la seccion II.4.3. La edad absoluta resulto del numero de incrementos + 5 dias
que corresponden al tiempo que transcurre entre el momento de la eclosion o nacimiento y

la aparicion del primer incremento a una temperatura de 16 °C (Lasker, 1964, Blaxter y

 36

Hunter, 1982). Para Sardinops sagax y otros clupeidos este periodo de tiempo coincide con
dos eventos: 1) el inicio de la alimentacién ex6genaalfinalizar la absorcion delvitelo y, 2) al
completar la pigmentacion del ojo (Methot y Kramer, 1979).

Con el proposito de establecer la duracién en dias de los ejemplares para la

construccion del modelo de crecimiento poblacional, los ejemplares se agruparon por
estadio de desarrollo definido por la longitud estandar, para lo cual se siguio la division del
estadio de “juveniles” de la sardina monterrey propuesta por Butler ef al. (1983).
Finalmente, se construy6 una tabla donde se muestra el estadio de desarrollo, el total de
otolitos analizados, la longitud estandar correspondiente y la edad absoluta estimada.

Distribucion de la fecha de nacimiento.

Las fechas de nacimiento se determinaron mediante la resta de la edad absoluta del

pez en dias con respecto a la fecha de captura, y se representaron en un histograma de
frecuencias donde la variable dependiente (y) representa la frecuencia en numero de
organismos y la variable independiente (x) corresponde al dia del calendario en donde
ocurrid la primera depositacion de calcio (Moskness, 1990; Creaser y Perkins, 1994).

Estimacion de la tasa de crecimiento somatica.

Relacion talla-edad

Se realiz6 un diagrama de dispersion de los datos de la relacién entre la edad

absoluta como la variable independiente y la longitud estandar (LE) como la variable
dependiente (Re y Goncalvez, 1993; Sepulveda, 1994). La tasa de crecimiento somatica de
los juveniles se estimo de los parametros de los modelos de crecimiento que mejor ajustaron
esta relacion(lineal, von Bertalanffy y Gompertz), y se describen en la seccion II.4.3.2.

11.4.2. Medicion del ancho delos incrementos

Los anchos de los incrementos se midieron utilizando un sistema de andalisis de

imagenes compuesto por un microscopio Optico Zeiss Heerbrug conectado a una camara de
 37

video COHU modelo 4815-5000/0000 en interfase con una computadora McIntoshIsi y el

programa NHS Imagever. 5.1 calibrado con un micrometro ocular Zeiss de 0.01 mm, donde

cada division equivale a 10 uum. Las mediciones se realizaron con el objetivo de 40X,
siguiendo un transecto desde el focus hacia el margen posterior del otolito en la pantalla de
la computadora y se registraron en la memoria de ésta. El focus se definid comola distancia
medida desde el centro del otolito hasta el primer incremento observado y el radio del
otolito como la distancia medida desde el nucleo hasta el margen de este (Andersen y
Moskness, 1982). Loscriterios en la seleccion del transecto fueron la longitud del mismo y
la claridad de los incrementos (Fig.8).

Direccién de Lectura

Margen

Tncremento

Focus

Figura 8. Direccién del transecto para el conteo y medicion de incrementos.

El programa Imagever. 5.1 funciona por medio dela digitalizacion de la imagen del
microscopio y asigna hasta 256 tonalidades de grises segun la intensidad de cada elemento
base de la imagen(pixel), que en la sagita representarian las zonas discontinua e incremental.
Una opcion del programa permitio definir un transecto donde los incrementos se contaron
manualmente y se midieron automaticamente con ayuda de un cursor movil sobrepuesto en
la imagen dela sagita.

El programa Image tambiénsirvid para aumentarel contraste y discriminar mejor las

incrementos porqueal digitalizar y manipular las imagenesdelas secciones dela sagita en la
 38

pantalla (ya que el otolito completo no aparecia completo en la pantalla), las imagenes se
interpretaron con mayorfacilidad que el original, lo que incremento el registro objetivo de
las mediciones. Con el fin de obtener mayor precision, el numero de incrementos medidos
disminuia si el ancho variaba entre ellos. Los datos del conteo y mediciones se almacenaron
en la memoria de la computadora McIntosh y posteriormente se analizaron en una
computadorapersonal IBM(Fig.9).

Camara de Video

Microscopio EIEN EONEELS

Monitor Blanco/Negro

Computadora Mcintosh

Figura 9. Sistema de conteo y medicion de anchosenlos otolitos sagita: Microscopio dptico

conectado a la Camara de video COHU eninterfase con el monitor de television y
la computadora McIntiosh Isi. con el programa Image version 5.1.

Estimacion de la tasa de crecimiento diaria

La tasa de crecimiento diaria para cada ejemplar en mm/dia, se obtuvo de la

conversion de los valores del ancho de los incrementos a longitudes utilizando la relacion
entre la longitud estandar y el radio del otolito, y realizando los andalisis que se discuten en
las secciones II.4.3.4.4. y II 4. 3.4.5.
 39

11.4.3. Analisis estadistico

1.4.3.1. Normalidad de los datos

Los datos de longitud estandar del total de los ejemplares del muestreo se
representaron en unagrafica de distribucion o histograma de frecuencias. Conla finalidad de
probar la normalidad de la distribucidn se aplicd la prueba de bondad de ajuste de
Kolmogorov-Smirnov (Zar, 1984). Las hipotesis a probar fueron: Ho: La poblacion
muestreada se encuentra normalmente distribuida, contra la hipotesis alternativa Ha: la
poblacion muestreada no se encuentra normalmente distribuida. El criterio de decision se
establecié a partir del calculo el estadistico D. El rechazo de la Ho ocurre cuando la D

calculada es mayora la D detablas. El nivel de significancia utilizado fue de a= 0.05

11.4.3.2. Relacién longitud-peso

Se obtuvieron los parametros de la relacion entre la longitud estandar (mm) y el peso

(g) del total de la muestra por medio de la ecuacion P= aLutilizando el paquete Fishparm
ver 3.0 que emplea un ajuste nolineal iterativo (Prager ef al., 1987), donde P= peso, a=
parametro de ajuste de la curva (ordenada al origen), b= coeficiente de crecimiento y L=
longitud estandar.

La significancia del valor “b” de la relacion se probé con el valor del estadistico t
segun la ecuacién propuesta por Pauly (1984).

t= d.est(x) |b-3| “i
(3)
d.est(y) ° 2 evn—2
inf

donde d.est (x) es la desviacion estandar de los valores del logaritmo base 10 de la longitud
estandar, y d.est. (y) es la desviacion estandar de los valores del logaritmo en base 10 del
peso, mientras que es el tamafio de la muestra analizada. El valor de b es diferente de 3 si t
es mayor queel valor de tablas de t para n-2 grados delibertad.
 40

I1.4.3.3. Descripcién del crecimiento del otolito

Cada otolito se observé bajo el microscopio compuesto con el objetivo de 10X. Se

registro el radio de los otolitos derecho e izquierdo desde el foco al margen posterior. Para
optimizar el tiempo de proceso en las lecturas se realiz6 una prueba de Wilcoxon (Zar,
1994; Re y Goncalvez, 1993), con el fin de establecer si existian diferencias significativas
entre el radio del otolito derecho y el izquierdo. El criterio de decision se establecié a partir

del calculo del estadistico Z con un nivel de significancia de a= 0.05.

Relacién radio del otolito-longitud estandar

El crecimiento del otolito se determino de la relacion entre la LE respecto al radio

del otolito por la ecuacion:

LE = b*(radio del otolito en mm)+ a (4)

donde LE= longitud estandar, b= pendiente y a= intercepto. Esta relacion se ha utilizado

para caracterizar el crecimiento del otolito en Sardinops sagax (Butler, 1987), y otras
especies de pelagicos menores (Sepulveda, 1994; Herrera ef al., 1985; Castillo et al., 1985 ),
y es importante pararealizar el calculo de la tasa diaria de crecimiento.

1.4.3.4. Edad y crecimiento

11.4.3.4.1. Lectura de incrementos

Para cumplir el primer objetivo de este estudio consistente en la estimacién de la

edad en dias de la manera mas objetiva posible, los incrementos de cada sagita fueron
contados tres veces por el mismolector en fechas diferentes, sin conocimiento de los datos
de captura o longitud estandar del pez (Wilson e¢ a/., 1991). Los incrementos de cada
otolito se convirtieron a edades por medio de la conversion edad absoluta = numero de
incrementos + 5. Las estimaciones de edad fueron comparadas por sus mediasutilizando un
analisis de varianza simple (ANOVA), con el fin de averiguar la existencia de diferencias
 41

significativas entre las tres lecturas. Las hipotesis a probar fueron: Ho: No existen
diferencias significativas entre las tres series de lecturas, (la media de las edades
determinadas en las tres lecturas son iguales), contra la hipotesis alternativa Ha: Existen
diferencias significativas entre las tres series de lecturas (al menos una de las medias de las
lecturas es diferente). El criterio de decision se establecio a partir del estadistico F, y el
rechazo de la Ho ocurre cuando la F calculada es mayor que la F de tablas. El nivel de
significancia utilizado fué de a= 0.05.

La precision entre las lecturas se evalud mediante el error porcentual promedio

(APE) de acuerdo a la formula de Beamish y Fournier (1981). Este método se basa en el
calculo de la desviacion promedio absoluta de la edad promedio obtenida de las lecturas y se
expresa en funcion de la edad promedio aritmética para cada estimacion de edad:

i— Xi
APE = 1)
te be
(5)
it Xj

donde Xjj es la ith determinaciOn para el pez jth, Xj es la edad promedio del pez jth, y R es

el numero de veces que se determina la edad a cada pez (numero delectores).

Se utilizo un indice de precision entre lecturas para evaluar la reproducibilidad de los

conteos por el lector. El indice de precision fue calculado a partir del coeficiente de
variacion y esta expresado como el cociente de la desviacion estandar entre la media
(Campana, 1992).

(6)

El porcentaje de error con la que contribuye cada observacion a la edad promedio

calculada se estima porel indice de precision (D), que esel coeficiente de variacion dividido
 42

por VR (Chang, 1982). El resultado se multiplico por 100 para hacerlo comparable con el

APE (Butler ef al., 1996)

11.4.3.4.2. Determinaci6n de la tasa de crecimiento somatica

Para determinarla tasa de crecimiento somatica de los juveniles, los datos de la edad
y la LE fueron ajustados a los modelos de crecimiento lineal, Von Bertalanffy y Gompertz,
utilizando las formulas descritas en el programa Fishparm ver. 3.0 a excepcion del modelo
lineal que se obtuvo por medio de una regresion simple. El programa Fishparm utiliza
técnicas no lineales por medio del algoritmo de Marquardt (1963), que calcula los
parametros del modelo por medio de iteraciones, por lo que no requiere de una
transformacion logaritmica de los datos reduciendo el error que pudiera resultar de la

transformacion de éstos. Se utilizo el coeficiente de determinacion (r’) comocriterio para la

eleccion de la curva de crecimiento que representara mejorlos datos.

El modelo de crecimiento lineal se represent6 por la ecuacion:

LE=bet+a (7)

donde LEesla longitud estandar, t la edad en dias, a y b son elintercepto y el coeficiente de

crecimiento respectivamente.

El modelo de von Bertalanffy se represento por la ecuacion:

LE = Loofl — exp(#(-to)} (8)

donde LE es la longitud del pez a la edad t, Loo es la longitud asintética, es decir, la

longitud maxima que puedenalcanzarlos individuos de la poblacion; K esla tasa instantanea
de crecimiento que expresa la diferencia entre la tasa anabolica y catabolica y decrece
exponencialmente conforme el animal aumenta en tamafio ya sea en peso o longitud hasta
 43

aproximadamentela longitud asintOtica; to es la edad del animal cuando LE es cero, se

denomina parametro de crecimiento inicial, carece de significado bioldgico y puede

describirse como un factor usado para ajustar la curva de crecimiento a una escala absoluta
de edad (Pauly, 1984).

El modelo de Gompertz se ajust6 a los datos tanto en longitud como en peso. En el

caso del modelo en longitud, solo se considero la porcion de la curva por delante del punto
de inflexi6n que es la que es significativa biologicamente (Ricker, 1975). A pesar de que
existen diversas formas del modelo de Gompertz, para este estudio se utilizo el modelo
descrito por Silliman (1967), que es con el que trabaja el programa Fishparm y esta descrito
por:

El modelo de Gompertz en longitud:

G{1-e-£*")

donde Lo = longitud al tiempo 0, t= edad en dias, G= tasa maxima de crecimiento y g =

parametro de decaimiento de esa tasa. Para fines comparativos del ajuste con el modelo de

von Bertalanffy se calculd el valor de la L 00 que esta definida por la ecuacion:

Loo = Loe (10)

para esta ecuacion K=G (Ricker, 1979).

El modelo de Gompertz en peso:

G10")

donde P; es el peso al tiempo t y se considera un valor de cero convencional al tiempo en

queel pez hubiera tenido el valor de Po; Gg es la tasa instantanea de crecimiento cuando t=0

y P=Po; por lo que g esla tasa instantanea de decremento de Gg y también representa la tasa
 44

instantanea de crecimiento en el punto de inflexion de la curva. Como la forma de la curva

es en forma de S, el punto de inflexion es 1/2.72 =0.368 de la distancia vertical desde la

asintota inferior (P= 0 cuando t—> —00), hacia la asintota superior (a Poe? ), cuando t es muy ,

grande (Ricker, 1979).

De manera analoga a la ecuacion de Gompertz en longitud, el valor de Poo fué

estimado por la ecuacion:

Poo = Pye (12)

1.4.3.4.3. Medicion de los anchos de los incrementos

El segundo objetivo del estudio consistiO en describir y estimar la variabilidad diaria

en la tasa de crecimiento de los juveniles bajo la premisa de que la distancia entre los
incrementos expresa el crecimiento diario del individuo, y que esta distancia es variable
como resultado de los cambios en proteina y calcio que son influenciados por factores
bidticos y abidticos.

Como se menciono en la seccién II.4.2 y figura 8, los anchos de los incrementos

fueron medidosa lo largo de un transecto desde el nucleo al margen mas externo de éste
(radio del otolito). Para observar el grado de variacion entre los incrementos del total de
ejemplares analizados, se realizaron dos graficas: la primera considerando al ancho del

incremento (uum) como la variable dependiente (y) y la edad en dias como la variable
independiente (x), sin considerar el ajuste de los datos por la fecha del calendario (Lough ef
al., 1982; Campana, 1996), y la segunda, graficando el ancho del incremento promedio +
una desviacion estandar (y) y la edad en dias como la variable independiente (x). Para
estimar el grado de correlacion entre el radio del otolito medido y la suma del ancho de los
incrementos se realizo un analisis de regresion lineal entre estas variables para todos los
ejemplares analizados. Los anchos de los incrementos fueron utilizados para inferir las tasas
diarias de crecimiento por medio de unatécnica similaral retrocalculo.
 45

11.4.3.4.4. Estimacion de las tasas diarias de crecimiento

Lastasas diarias de crecimiento en longitud (mm dq! ) se determinarona partir de la

conversion de los anchos de los incrementos (1m) a longitudes (mm), utilizando la relacion
entre el radio del otolito y la longitud estandar del pez descrita en la seccién II.4.3.3. Este
procedimiento semejante al retrocalculo permitio determinar las las longitudes de los peces
correspondientes a cada ancho de cada incremento diario en la secuencia de crecimiento,
con lo que fue posible obtener las trayectorias de crecimiento individuales para cada dia del
ano.

Las trayectorias de crecimiento individuales, obtenidas del retrocalculo de las tasas

de crecimiento diarias a partir de los anchos de los incrementos fueron graficadas en un
diagrama de dispersion considerando a la longitud estandar retrocalculada (mm) como la
variable dependiente (y) y la edad (dias) como la variable dependiente (x). Con el fin de
comparar los modelos de crecimiento ajustados a los datos originales, los datos de las
trayectorias fueron ajustadas a los mismos modelos de crecimiento (Gompertz y von
Bertanlanffy).

I1.4.3.4.5. Estimacion de la tasa de crecimiento promedio por estadio de desarrollo

Con el proposito de obtener la duracion del estadio en dias para la realizacion del
modelo de Lefkovich, las tasas de crecimiento promedio retrocalculadas se agruparon por
los diferentes estadios de desarrollo definidos por intervalos de 25 mm de longitud estandar
mencionados en la publicacién de Butler ef a/. (1993), y descritos en la seccién de la
construccion del modelo. Los valores promedio, minimo, maximo y desviaciOn estandar se
concentraron en una tabla por estdio de desarrollo.

Con el fin de evaluar la posible existencia de diferencias significativas en la tasa de

crecimiento entre los estadios de desarrollo se realizO un analisis de varianza simple
(ANOVA), considerando al estadio como la variable independiente (efecto) y a la tasa de
 46

crecimiento como la variable dependiente. Las hipdtesis a probar fueron Ho: No existen
diferencias significativas entre las tasas de crecimiento promedio entre los estadios de
desarrollo, contra la hipotesis alternativa Ha: Existen diferencias significativas entre las tasas
de crecimiento promedio entre los estadios. El criterio de decision se establecio a partir del
calculo del estadistico F y el rechazo de la Ho ocurre cuandola F calculada es mayor quela
F de tablas. El nivel de significancia utilizado fue de a=0.05.

La variacién de la tasa de crecimiento promedio retrocalculada por estadio fue

graficada considerando la tasa de crecimiento promedio (mm/dia) como la variable
dependiente (x) y el estadio de desarrollo como la variable independiente (y), con el
proposito de detectar los cambios en la tasa de crecimiento que permitieran diferenciar
”estanzas” de crecimiento.

11.4.3.4.6. Duraci6n en dias del estadio juvenil

Duracion delos estadios en dias paralos diferentes intervalos de talla

Las duraciones de los estadios en dias se obtuvieron del cociente de la relacién del
intervalo del estadio (mm) entre la tasa de crecimiento promedio por estadio (mm/dia), y se
concentraron en una tabla que muestra las duraciones promedio, minima y maxima para cada
estadio de desarrollo. Estos valores se utilizaron para evaluar el impacto del cambio en la
duracion en dias en el ritmo de crecimiento poblacional por medio del modelo de Lefkovich.
 47

11.5. Modelo matricial de Lefkovich de crecimiento poblacional

El tercer objetivo de este trabajo comprendio la construccién de un modelo de

Lefkovich clasificado por estadios de desarrollo y la evaluacion las variaciones en la tasa de
crecimiento poblacional resultantes de la integracién de la variabilidad del crecimiento de
los juveniles obtenidos en este estudio para el verano de 1994. La utilidad de estos
resultados es importante para cuestiones de manejo de la pesqueria, ya que podria ser
ventajoso el poder predecir la tasa de crecimiento de la poblacion, el grado de variacion de
esta tasa y el grado de influencia de la varabilidad en el crecimiento de los juveniles a la
poblacion adulta.

En el disefio y construccion del modelo de Lefkovichse utilizo el fundamento tedrico

de Caswell (1989). Dentro de las razones para la eleccién de este modelo es que el
crecimiento de la sardina puede representarse por estadios o “stanzas” de crecimiento
(Blaxter y Hunter, 1982), ya que el estadio puede ser una mejor variable descriptora de la
poblacion que la edad (Leslie, 1945).

Losestadios de desarrollo para los que se determinaron las duraciones en dias fueron
los correspondientes a los estadios juveniles I a IV considerados en la publicacion de Butler
et al. (1993) y se muestranenla tabla I.

Tabla I. Sardinops sagax. Estadios de desarrollo definidos por la longitud estandar para los
que se determinaron las duracionesen dias.

ESTADIO. LONGITUD ESTANDAR mm

Taventl I | 60-85
Tavenil I 86 - 110
Tavenil III 111 - 135
Tuvenil IV 136 - 160
 48

En el modelo de Lefkovich la matriz A es una matriz cuadrada de orden m. La

proyeccion de la poblacion del tiempo t al tiempo t + 1 en funcién de cada estadio de
desarrollo puede expresarse por la multiplicacion de la matriz:

An; =f 441 (15)

donde m es una columna vector (q x 1), que describe la poblacion en cada estadio de

desarrollo al tiempo t, A es la matriz de transicion, q es el numero de estadios y t es el

tiempo medido en dias.

Lo anterior puede escribirse en notacion matricial como:

PhP & . . ; Fy
Gq, Pm Oo. 0
A=-|0 G P O . 0 (16)

0 0 0 . GyPy

DondeP;es la probabilidad de sobrevivencia y permanencia en el estadio i, G; es la

probabilidad de sobrevivencia y crecimiento al siguiente estadio, y F; es la fecundidad/
hembra/dia; (d): i= 1, ... q

Tanto P; como G; son funcionesde la probabilidad de sobrevivencia (p;) y la probabilidad de

crecimiento (y;). Estos parametros se calcularon como:

pi =e) (17)
P= pi yj) (18)
Porotro lado:
Gj = Dit; (19)
 49

donde

Yi= oppo]
bo (20)

el parametro z; representa la tasa de mortalidad instantanea diaria (IMR), d; es la duracion

(d) dentro del estado ith. La derivacion de Pj, Gi y yj siguen los criterios de Crouse ef al

(1987) y Caswell (1989).

El parametro de la maternidad m; fue calculado como:

x [fiw ij

mj =i
J
(21)
2s
donde Fj (la tasa de fecundidad especifica por edad) es el numero de huevos del grupo de

edad j por unidad de tiempo, y Wj es la proporcion de peces que son de edadj (Lo,et al.,

1995):

Wij = exp (-2Z; tj) - exp (-Z) tj) (22)

donde tj es el principio y y ty, es la edad final para los peces del grupo de edad j. La
produccioén total anual de huevos fue estimada para cada clase de tamafio y dividida en base
de un promedio diario.
gh lobn cw A
» Enjla dinamica de poblaciones, la matriz de proyeccion A seutiliza para predecir
estados futuros de la poblacion realizando la postmultiplicacién de la matriz A por un vector
poblacional (Crouse ef a/., 1987), sin embargo en este trabajo la matriz A solamente se
utilizara para estudiar la contribucion del estadio juvenil al crecimiento poblacional

resultante del andalisis del valor de 4. El maximo valor o eigenvalor dominante (A) de la
‘ « Tt . ; oo. . *
matriz A es iguala e donde esla tasa intrinseca de crecimiento poblacional en la ecuacion
 50

Nt=Nge™ (23)

Latasa finita de crecimiento (A) es igual al antilogaritmo de la tasa de incremento per capita
r, y esta relacionada por:
r=Ina (24)

A=e* (25)

Por lo anterior, el eigenvalor dominante (A) de la matriz A representa la tasa de

crecimiento poblacional. Si 4 = 1.0, la poblacién es estacionaria, es decir permanece

estable, cuando A = 1.5, la poblacion se encuentra creciendo al 50 % afio’’. Losresultados
. . 365
se reportaron en forma del crecimiento anual de la poblacion, que es igual a A ~ ”, puesto

que la duracion delos estadios se registro en dias.

El eigenvector asociado con el eigenvalor dominante define la estructura de edades

estable de la poblacion. Una estructura estable de edades se define como la capacidad de la
poblacion para soportar las perturbaciones sin cambios importantes en la composicion de la
misma (Krebs, 1985). En un medio ambiente constante, la proporcién de individuos de
diferentes clases de edad tiende hacia una distribucion estable de edades (Lotka, 1925), de
manera similar, cada matriz poblacional A tiene un vector derecho propio o eigenvector
denominado W querepresentala distribucion de edades estable de la poblacion porlo tanto:

AW=AW (26)

Para cualquier matriz A, cualquier poblacion inicial con una estructura en estadios y
proyectada hacia el futuro, alcanzara la distribucion de edades estable W, donde cada

estadio se incrementa en tamafio A veces cada periodo de tiempo. El valor reproductivo de

cada estadio, que mide el valor de un individuo como una “semilla” para el crecimiento
 31

poblacional futuro, esta dado por los elementos del eigenvector izquierdo (v) que

corresponden a AX definidospor:

WVA=hw (27)

Estos valores estiman la contribucién reproductiva de cada estadio al crecimiento de la

poblacion.

11.5.1. Selecci6n de los parametros de crecimiento, mortalidad y fecundidad de cada

estadio para la construccién del modelo matricial de Lefkovich.

La construccién de la matriz de Lefkovich para la sardina monterrey requiere

informacion de los parametros de crecimiento y mortalidad de larvas, y del crecimiento,
mortalidad y fecundidad de los adultos que no se obtuvieron de este estudio, por lo que se
utilizo la informacion de estos parametros reportadaen laliteratura para la misma especie. Si
bien esta informacién no correspondeestrictamente a la misma zona geografica donde se
realizo el muestreo, en este trabajo se considerd que los datos son representativos de la
“raza nortefia” de sardina monterrey que incluye las aguas adyacentes al puerto de
Ensenada, de acuerdo a los criterios de separacion de las subpoblaciones de sardina
monterrey en la corriente de California citados en Radovich (1982), Hedgecockef al. (1989)
y Hernandez-Vazquez (1995) ya discutidos en la seccion de antecedentes.

Los valores de Pi Gi y Fi usados en el modelo se obtuvieron de dos fuentes

independientes. Los datos de crecimiento y mortalidad de los estadios de larvas y adultos se
obtuvieron de Butler e7 a/. (1993) y la y fecundidad en adultos se estimo por un analisis de
regresiOn lineal simple del numero de huevos vs. la longitud corporal de las hembras
(fecundidad por desove o “batch fecundity”), y se consultaron los valores registrados en
Smith ef al. (1992), Butler ef al.(1983) y Macewicz ef al. (1996), y corresponden a
muestras de sardina monterrey del sur de California y Baja California, México
respectivamente.
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52

La poblacion de sardina fue modelada con trece estados segun el criterio de Smith e¢
al. (1992) y Butler et a/ (1993). En la tabla II se presentan las caracteristicas de la tabla de
vida generada con la informacion de la edad y crecimiento obtenida dela literatura para la
las larvas y adultos del sur de California. El modelo fue ajustado en el valor de la mortalidad
natural diaria del estadio juvenil I (60 a 85 mm de LE) que es igual a 0.0197 para obtener

una tasa de crecimiento de A=1.00, por lo que el crecimiento poblacional resultante de la

matriz estuvo caracterizado por una distribucion de edadesestable.

Tabla II- Parametros especificos por estadio de desarrollo del ciclo de vida de la sardina
monterrey Sardinops sagax utilizados en el presente estudio.

——— | DURACION FECUNDIDAD~

ESTADIO ~ -INSTANTANEADE |(DIAS) | DIA/HEMBRA
ee = | _MORTALIDAD : ee
1.-HUEVO 0.7200 2.5 0
2.-LARVA CON VITELO 0-4 0.6698 3.1 0
3.-LARVA TEMPRANA 4-0 0.2417 11 0

4.-LARVA TARDIA 10 - 35 0.0964 35 0

5.-JUVENIL TEMPRANO 35 - 60 0.0560 25 0
6.-JUVENIL I 60 - 85 0.0197 50 0
7.-JUVENILII 85- 110 0.0040 110 0
8.-JUVENILIII 110 - 135 0.0028 146 0
9.-JUVENIL IV 135- 160 0.0022 170 0
10.-PRERECLUTA 160- 185 0.0011 175 80
11.-ADULTO TEMPRANO 185-210 0.0011 381 389
12.-ADULTO 210-235 0.0011 663 946
13.-ADULTO TARDIO 235-260 0.0011 2773 1688

El efecto de la variacion natural del cambio en la duracién en dias de los estadios

juveniles en relacién al ritmo de crecimiento poblacional se analizo a partir del eigenvalor
principal de la matriz de Lefkovich. En el analisis y obtencién de los eigenvalores se
utilizaron los paquetes Mathcadver. 4.0.y Minitab ver. 3.0.
 53

Il. RESULTADOS

Ii.1. Muestreo, Frecuencia de tallas y Normalidaddelos datos.

Muestreo

Un total de 757 organismos obtenidos del muestreo bioldgico fueron medidos y

pesados. Enla tabla III se muestranlos dias de colecta y el numero de ejemplares obtenidos.

Tabla III. Dias y numero de organismos muestreados en las aguas adyacentes al puerto de
Ensenada B.C., México, durante el verano de 1994.

_Diade muestreo| Numerode

| organismos
25 de julio 43
26 de julio 32
28 de julio 39
3 de agosto 31
8 de agosto 47
16 de agosto 49
18 de agosto 40
12 de septiembre 47
13 de septiembre 65
15 de septiembre 64
19 de septiembre 53
27 de septiembre 46
28 de septiembre 46
30 de septiembre 52
6 de octubre 50
8 de octubre 35
11 de octubre _ 18
TOTAL|. 757.
Frecuencia de tallas

El intervalo de longitud de la muestra se encontré desde los 50 mm hasta los 175

mm de longitud estandar. No se obtuvieron ejemplares para el intervalo de 120-130 mm. La
figura 10 presenta la distribuciédn de frecuencia de tallas de todo el periodo de muestreo
donde se observan tres modas que representan distintas cohortes y que confirman la
naturaleza de los desovesparciales de la sardina.
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54

NUMERO DE PECES

0 15 30 45 60 75 90 105 120 135 150 165 180 195

LONGITUD ESTANDAR(mm.)

Figura 10. Distribucion de frecuencia de tallas de los juveniles de Sardinops sagax

capturados en el area noroccidental de Baja California durante el verano de 1994
(N=757).

Normalidad de los datos

Los resultados del estadistico D de la prueba de Kolmogorov-Smirnov mostraron

anormalidad en la distribucion de frecuencias del muestreo bioldgico (Deaic = 0.21342 > D

0.05 757 = 0.0021), por lo tanto se rechazo la Ho, concluyéndose que la poblacion

muestreada no presento una distribucion normal con un nivel de significancia de 0.05.

II.2. Relacién longitud-peso

Los parametros de la ecuacion que relaciona la longitud estandar con respecto al

peso de los juveniles son:

_ Typ , 3.596 _ 2_
Peso (gr) = 7.36 x10 *longitud estandar (mm) N=757, r= 0.98

El valor del exponente b= 3.596 mostro una ligera tendencia al crecimiento

alométrico como se muestra en la figura 11. El valor de b fué significativamente diferente de

3 (t catc=44.4 > t tablas 755= 2.583), con un nivel de significancia de a= 0.05.

 55

110

100}

90 |
Y=7.36x10 “7x3?
80 f N=757 R2=0.98
70 f

60 |
PESO(g)

50 f

40

30 f

20

10

0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200

LONGITUD ESTANDAR(mm)

Figura 11. Sardinops sagax. Relacion entre la longitud estandar (mm), y el peso (g), junto
con los parametrosde la regresion exponencialy la linea ajustada (r= 0.98).

IIL.3. Edad y crecimiento

II.3.1. Descripcién del crecimiento del otolito

De la muestra total de 757 otolitos, solamente 102 fueron seleccionados para los
diferentes intervalos de longitud los cuales se observaron y analizaron al microscopio
compuesto conel objetivo de 40X. El otolito presento una forma semicircular en sardinas de
50 a 75 mm de longitud estandar que se volvid gradualmente elipsoidal con direccion a lo
largo del eje anterior-posterior en eyjemplares de 150-170 mm de LE.

El tamafio del otolito varid entre los 641 a 1517 um deradio. El otolito presento en
el centro un area mas densa caracterizada por un foco o primordiumbien definido, con un
radio promedio de 12.25 tum + 2.00. (radio minimo del foco=7.19 [im y radio maximo del

foco = 17.28 um). No existieron diferencias significativas entre el radio de la sagita derecha
e izquierda (Prueba de Wilcoxon, Z= 3.87054, p>0.05, N=95), por lo que para el conteo y
 56

medicioén de los incrementos fue indistinto el uso del otolito derecho o izquierdo, sin
embargo, para el conteo y medicion de incrementosse utilizaron los otolitos derechos.

Relaci6én longitud estandar- radio delotolito.

Para caracterizar el crecimiento del otolito se tom6 en cuenta el resultado del modelo
de regresiOn potencial entre la longitud estandar (y) con respecto al radio del otolito (x) que
presento un mejor ajuste que el modelo de regresion lineal. En este caso se consideré a la
longitud estandar comola variable dependiente porquees a partir del radio del otolito que se
desea encontrarla talla. El modelo se muestra en la figura 12 y se describe por la ecuacion:

Longitud estandar (mm)= 0.0101 (radio del otolito en m.)*1.3393 1°=0.95

200 +
180 +
LONGITUD ESTANDAR(mm)

y= O010ix""”
160 T
R? = 0.9534 N=102
140 +
120 +
100 +
80 +
60 +
40 +
20 +
0 t t t t t t t {

0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600

RADIO DEL OTOLITO (um)

Figura 12. Sardinops sagax. Relacion alométrica entre la longitud estandar (mm)y el radio
del otolito medido (tum), junto con los parametros de la regresion potencialy la
linea ajustada (N= 102, r= 0.95).

La ecuacion obtenida result6 de utilidad para el retrocalculo de los incrementos en

longitud (mm), ya que para pasar del incremento en talla a tasa diaria de crecimiento en
longitud o en peso, primero es necesario establecer la relacion entre el radio del otolito y la
longitud o el peso del pez (Andersen y Moskness, 1982).
 57

I11.3.2. Determinacion de edad

Deltotal de otolitos seleccionados para estimar la edad (n= 102), 30 no pudieron ser
leidos porque se destruyeron durante el proceso de pulido o porque no fueron legibles y
fueron descartados del analisis por lo que algunos intervalos de talla resultaron con menos
de los cinco ejemplares de la seleccién inicial. Finalmente solamente 72 otolitos fueron
utilizados para la determinacién de la edad y la tasa de crecimiento, cuyas longitudes se
encontraron dentro de los 54 a los 173 mm de longitud estandar (Fig. 13).
NO. ORGANISMOS

158

© Oo NS wt = oO Lo N Qo o oO Oo Lond
165
173
144
151

Lo © © ~ 0 © oO) oO oO - N oO oO
—
- = = -

LONGITUD ESTANDAR(mm)

Figura 13. Sardinops sagax. DistribuciOn de frecuencia de longitud de los 72 juveniles

utilizados para la determinacion de la edad y tasa de crecimiento.

Lectura de incrementos diarios de crecimiento

La mayoria de los otolitos analizados mostraron incrementos bien definidos que

consistieron de estructuras bipartitas consistentes de bandas discontinuas angostas (opacas)
en alternancia con bandas de carbonato de calcio mas anchas (hialinas). Si bien se
presentaron algunos otolitos con bandas poco definidas, en general se realizaron conteos
completos en todoslos otolitos seleccionados. El resultado del estadistico F del analisis de
 58

varianza simple mostro que no existieron diferencias significativas (p>0.05) entre las tres

series de lecturas realizadas a cadaotolito (F calc. = 0.4985 < Fo.95 = 3.0383), lo que sugirio

un nivel de precision aceptable (Tabla IV). Para la determinacién de la edad absoluta,

algunos estudios sugirieron utilizar el promedio de las tres lecturas (Campana y Jones,
1992), sin embargo, en este trabajo la edad absoluta resulto del tercer conteo de incrementos
+5 dias, considerado de mayor confiabilidad porellector.

Tabla IV. Sardinops sagax. Analisis de varianza de una via para evaluar la existencia de
diferencias significativas entre las tres series de lecturas por comparacion de
medias.

Ueee
Entre 3508.361 2 1754.181 0.498522 0.608135 3.038267
grupos
Dentro 749496.1 -213.—-3518.761
grupos
LOTAL. 7530045.

Precision del conteo de incrementos

La precision, expresada como el error porcentual promedio (APE) entre las tres
lecturas fué del 3.26 % (n= 216), por lo tanto, se obtuvo un 96 % deprecision entre las
lecturas (Beamish y Fournier, 1981). Lo anterior se comparo favorablemente con el indice
de precision D que fué de 3 %. (Chang, 1992). Como el numero de incrementosleidos en
cada otolito fué relativamente grande, estos resultados sugieren un nivel aceptable de
precision en los conteosenel otolito realizados en diferentes fechas.

Determinacion de la edad absoluta

Las edades de los juveniles variaron entre entre 128 dias para los individuos de 54
mm de longitud estandar hasta 323 dias para los individuos de mayor longitud estandar de
este estudio de 173 mm. En la figura 14 se muestra la distribucion de frecuencia de edades
de la muestra de los 72 juveniles.
 MN
\o
6

5
NO. ORGANISMOS

4
wo

2
=

0 bmiea
~ N NS N lend N nN N be N nw N y N
N wv lo nN eo oO - oO wt oOo wR o oO N
- - - - - N N N N N N N © oO

EDAD(dias)

Figura 14. Sardinops sagax. Distribucion de frecuencia de edad absoluta de los 72 juveniles.

Edadesdelos juveniles por estadio de desarrollo

No todos los juveniles colectados se encontraron dentro del estadio de desarrollo

definido por la longitud estandar propuesta en Butler ef a/. (1993), sin embargo los 72
ejemplares fueron considerados para la determinacion de la tasa de crecimiento somatica y
diaria. En la tabla V se muestra la agrupacion de los juveniles por estadio de desarrollo,el
numero de organismos analizados, la longitud estandar correspondiente y la edad absoluta
estimada. Esta agrupacion define la base para determinar la duracion promedio de cada
estadio y su posterior uso en una matriz poblacional.

Tabla V. Edades de los juveniles de Sardinops sagax por estadio de desarrollo (intervalo de
talla cada 25 mm delongitud estandar).

ESTADIO DE Numero de Longitud estandar |Edad absoluta estimada

_ DESARROLLO ejemplares (mm) — _(incrementos+ 5)
== == == min max min max
54--60 mm 8 54 60 128 135
JUVENIL I 19 61 85 141 154
JUVENIL Uf 18 86 110 159 180
JUVENIL Til 8 dil 135 181 240
JUVENIL IV 12 136 160 253 275
161--175 mm 7 161 173 277 323
 60

Distribucion de las fechas de nacimiento

Las fechas de nacimiento determinadasde la resta de las edades absolutas estimadas

en dias a partir de la fecha de colecta y donde los peces fueron agrupados por dia de
nacimiento se muestra en la figura 15. La distribucién de las fechas de nacimiento para los
72 juveniles comprendieron desde el 14 de septiembre de 1993 hasta el 23 de mayo de 1994.
Enesta distribucién se aprecian dos grupos del 14 de septiembreal 8 de diciembre de 1993 y
del 8 de febrero al 23 de mayo de 1994.

N=72
”
O
=
2
2
<x
©
oc
°
O
a2

i Lh inate |
2 2 2 98 6 2 2 9 9 £ £& 2 2 § B® BB & & FB

Q99O9220Q03R 38H Pf Sse ¢e3 3

~egPragezargqrenene geese &
1993 1994
FECHA

Figura 15 Sardinops sagax.Distribucion de las fechas de nacimiento (dia del calendario),

estimada en dias a partir del retocalculo de la edad absoluta.

11.3.3. Determinacioén de la tasa de crecimiento somatica

Relacién talla-edad

El diagrama de dispersion de los datos de talla-edad mostrd una tendencia al

crecimiento curvilinear, por lo que la tasa de crecimiento somatica de los juveniles fué
estimada porel ajuste de los datos a los modelos de von Bertalanffy y Gompertz. El modelo
de von Bertalanffy presenté un alto ajuste desde el punto de vista matematico (R°>90), sin
embargo, se selecciond el modelo de Gompertz por su significancia bioldgica para la
 61

descripcion del crecimiento tanto en longitud como en peso, ademasla relacion solamente
debe considerarse valida para el intervalo de longitud analizado (50 - 175 mm).

El modelo de crecimiento de Gompertz en longitud se describe por la ecuacion:

L, = 5365x107 exp] gags rel-0015t10e)

La longitud infinita obtenida de la ecuacion Loo= Lo e K (donde K=G) de 171.58 mm

de LE subestima grandemente la longitud maxima reportada para la sardina monterrey de la

zona de Baja California (200 mm de LE), sin embargo este resultado esta influenciado porla
longitud maximautilizada en este estudio. La tasa de crecimiento obtenida de 0.61 mm/dia
es consistente con el rapido crecimiento de los juveniles, y el valor confirma lo adecuado del
ajuste (Fig. 16).

200
L,=5.365x10 ? *exp(8.095*(1-exp ©0111py
LONGITUD ESTANDAR MEDIDA (mm)

eae
2.
a ee
160 - sf = ,

sé
~é e@

f
120} y
“kh
-~S
r=)

0 50 100 150 200 250 300 350 400

EDAD(dias)

Figura 16. Sardinops sagax. Crecimiento de juveniles de acuerdo al modelo de Gompertz en

longitud. La variable dependiente (y) representa la longitud estandar y la variable
independiente (x) correspondea la edad endias.
 62

El modelo de Gompertz que relaciona el peso en gramos contra la edad en dias

quedo descrito por la ecuacion:

2082¢4)
P, = 5.839 x 10> exp|14.8011 xPl-0.00

donde P; es el peso y t es la edad del pez. Los tres parametros estimados son: Pp = 5.839 x

10°y representa un peso hipotético a t= 0, G= 14.80 es un parametro de crecimiento y g=

0.009682 es un segundo parametro de crecimiento (Fig. 17). Gg= 0.14 es la tasa especifica
de crecimiento portalla a t= 0; y g es la tasa instantanea de decremento de esta tasa (Prager

et al., 1987). El valor de Poo resultante de la ecuacidn Poo= Pg e K fue de 149. 38 gramos

que puede considerarse aceptable para el intervalo de pesosanalizados.

100 : : -
P,.=5.839x1 0>*exp(14.80*(1-exp{0-009682"x))
°
80 | R?=0.97
N=72 ° J
~S,
D
°

5 f°
a

oO
40 /
Le |

eve
20 + e /

oF
0 50 100 150 200 250 300 350 400
EDAD(dias)

Figura 17. Sardinops sagax. Crecimiento de juveniles de acuerdo al modelo de Gompertz en

peso. La variable dependiente (y) representa el peso en gramosy la variable
independiente (x) correspondea la edad en dias.

Con el fin de comparar el crecimiento de los juveniles con otros estudios que
consideran parametros de crecimiento diferentes a los obtenidos por el modelo de
 63

Gompertz, los datos se ajustaron al modelo de von Bertalanffy que presento unalto ajuste a

los datos (= 0.98), sin embargo la relacién solamente debe considerarse valida para el

intervalo de longitud analizado (50 - 175 mm).

La ecuacion de von Bertalanffy que describe el crecimiento para los juveniles estuvo definida
por:
Lt = 1965{1—exp(-0.008[t - 9180})

La variable t se refiere a la edad y Lt representa la longitud estandar del pez. Los

parametros estimados son la constante de crecimiento K = 0.008, la longitud asintdtica Loo=

196.5 mm, representa la longitud media que el pez tendria si creciera indefinidamente, y to=
91.80 es la edad hipotética en la cual el pez tendria longitud cero si el organismo creciera de
acuerdoa esta curva (Fig. 18).

200
— @ aj —————

E Ta
= 150 pe
oO
Lu
-@
“®
<
@
= ee
0 a
és 100 a
< oo,
i L,=196.5"{1-exp[-0.008(t - 91.80)}
4 ? R?=0.98
Q
Ee
50 /
7 N=72
©
z J
O /
I yi
0 . Li, ‘ 1 ‘ \ \
0 50 100 150 200 250 300 350 400
EDAD(dias)

Figura 18. Sardinops sagax. Crecimiento de juveniles de acuerdo al modelo de von

Bertalanffy en longitud. La variable dependiente (y) representa la longitud en
mm la variable independiente (x) corresponde a la edad en dias.
 64

11.3.4. Medicion de los anchos de los incrementos

Andalisis de la variabilidad de los anchos.

Se midieron un total de 13, 541 incrementos diarios correspondientes a los 72

ejemplares seleccionados. El ancho o distancia entre incrementos fue variando conforme
crecia el organismo, como se observaen la figura 19 que muestra la grafica de la dispersion

de los datos de la relacion entre el ancho del incremento (1m) como la variable dependiente
y el numero de incrementos diarios comola variable independiente sin ajustar por el efecto
de la fecha del calendario.

12
11
N=13,541 incrementos
© 5
ANCHO DEL INCREMENTO(um)
@
DN
Wk
AWN
So

0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 220 240 260 280 300 320 340
EDAD(dias)

Figura 19. Sardinops sagax. Relacion entre el ancho del incremento diario en el otolito
(um), y la edad en dias (N=13,541 incrementos; 72 ejemplares).

Los otolitos presentaron un numero variable de incrementos, en general el ancho del

incremento mostr6 gran variabilidad hacia el margen del otolito al aumentar la edad,
variando de 2 a 6 tum en los primeros 10 dias hasta 4 y 11 «um entre los 40 a 160 dias,
posteriormente se disminuy6 en grosor hasta los 220 dias, aumentando ligeramente a los
240-260 dias y disminuyendo entre 3 y 7 tum enlos Ultimos dias. Cabe mencionar que se
 65

presentaron zonas donde los incrementos presentaron poca claridad y fueron dificiles de
discriminar, por lo que se utiliz6 el criterio mencionado por Andersen y Moskness (1990),
que consiste en interpolar un promedio de los anchos adyacentes a esa zona noclara.

La grafica de la figura 20 muestra la variacion en el ancho del incremento promedio

+ una desviacion estandar respecto a la edad en dias, donde se observa que el mayor grosor
ocurrié entre los dias 40 a 160 lo que es unreflejo de la tasa de crecimiento de cada uno de
ejemplares analizados.

11

10 |
N=13,541 incrementos
e 9
2
oO 8

5
a 7
= 6 - o T T

© pet eet og ee Tt Tt =
257 fF i lt tL ft fue} p +4 pe F
dal’ ~ 2 f fF £ ££ f EF 4
Q i
O
‘E 3
O
g 7)
1}
0
20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 220 240 260 280 300 320

EDAD (dias)
Figura 20. Sardinops sagax. Relacion entre el ancho del incremento promedio + una
desviacion estandar (jum), y la edad (dias) (N= 13,541 incrementos, 72 ejemplares).

Correlacioén entre la suma del anchode los incrementosy el radio del otolito medido

EI analisis de regresion lineal para estimar el grado de correlacién entre el radio del
otolito medido y la suma del ancho de los incrementos incluyendoel nucleo para el total de
los ejemplares analizados mostro unaalta alta correlacion (r =0.99), que se muestra en la
figura 21. Este resultado comprobo que la suma de incrementos reflejaba adecuadamente el
 66

crecimiento del otolito definido por el radio de este, confirmando la validez el retrocalculo
de las tasas diarias de crecimiento.

1600 +
— 1400 +
S
@ 1200 | y = 0.9939x - 9.4347
a R? =0.99 N=72
2 1000 +
in2 800+
Oo
=
am 600
a

= 400+
=
”
200 +

°0 |
200 400 600 800 1000 1200 1400 1600
RADIO TOTAL (um)

Figura 21. Sardinops sagax. Relacion entre la suma del numero de incrementos (um) y el
radio del otolito medido (Lim) junto con los parametros de la regresionlinealy la
linea ajustada (N=72, r= 0.99).

Estimacion de las tasas diarias de crecimiento

Lastasas diarias de crecimiento en longitud (mm q' ) obtenidas del retrocalculo y la

conversion de los anchos de los incrementos ({1m) a longitudes (mm), utilizando la relacion
entre el radio del otolito y la longitud estandar del pez se muestran en la figura 22, dondela
variable dependiente (y) representa la longitud estandar retrocalculada (mm) y la variable
dependiente (x) la edad (dias). La grafica también muestra las trayectorias de crecimiento
individuales de los 72 ejemplares analizados obtenidas del retrocalculo de las tasas de
crecimiento diarias a partir de los anchos de los incrementos.

EI retrocalculo de la tasa de crecimiento individual a partir de los anchos de los

incrementos diarios permitid obtenerlas trayectorias de crecimiento para cada uno de los 72
juveniles, lo que represent6 una manera alternativa de examinar el crecimiento. Los datos de
 67

las trayectorias de crecimiento de la relacion talla-edad mostraron un ajuste significativo al

modelo de crecimiento de Gompertz (r° =0.98), lo cual result6 similar al ajuste de la relacion

talla - edad utilizado para obtenerla tasa de crecimiento somatica mostradaen la figura 16.

El modelo de crecimiento de Gompertz ajustado a los datos de las trayectorias de

crecimiento en longitud se describe por la ecuacion:

0021)
L, =2.94le exp]4.1630" 01 80

220 r r + : + 7 r 7 + r z + r r r 7

200
L=2.941*exp(4.163*(1 -ex/p?-009922"x)))
180
R2=0.98
LONGITUD ESTANDAR(mm)

160 N=13,541 incrementos, 72 individuos

140
120
100
80
60
40
20

EDAD (dias)

Figura 22. Sardinops sagax. Trayectorias de crecimiento de 72 juveniles y curva de

crecimiento de Gompertz ajustada a los datos del retrocalculo de la longitud de
los incrementos diarios de crecimiento (N=13,541 incrementos, P= 0.98).

TH.3.5. Estimacién de la tasa de crecimiento promedio porestadio de desarrollo

En la tabla VI se observan los valores promedio, minimo, maximo y desviacion

estandar de las estimaciones de las tasas de crecimiento promedio retrocalculadas y
 68

agrupadas porestadio de desarrollo en los intervalos de talla de 25 mm de LE que fueron

utilizados para obtener la duracion del estadio en dias para la realizacion del modelo de
Lefkovich. Seguin los estadios de desarrollo considerados en Butler ef a/. (1993), la tasa de

crecimiento promedio determinada con el retrocalculo varid entre 0.21 mm 7 para el

estadio 2 (larvas con vitelo) en el intervalo de talla del huevo a 4 mm de LE, hasta una tasa
de crecimiento maxima de 0.76 mm/dia para el estadio 10 (pre-reclutas) correspondientesal
intervalo de talla de 160 a 185 mm de LE.

Tabla VI. Sardinops sagax Tasas de crecimiento promedio retrocalculadas + una desviacion
estandar, minima y maximaporestadio de desarrollo (mm/dia).

_ESTADIO _D.E.=MIN__X-D.E._MEDIAX+D.E. MAX ——_N-

2 (larvavit.) 0.05 0.10 0.16 0.21 0.26 0.47 1191
3 (larvatmp.) 0.06 0.20 0.28 0.35 0.41 0.60 1234
4(larvatrd.) 0.09 0.29 0.42 0.51 0.60 1.09 3524
5 (juv. tmp) 0.10 0.38 0.52 0.62 0.72 1.15 2824
6 (juv. 1) 0.09 0.36 0.56 0.65 0.74 1.03 2068
7 (juv. ID) 0.09 0.40 0.57 0.65 0.74 0.94 1197
8 (juv. III) 0.09 0.46 0.61 0.70 0.79 0.97 857
9 (juv. IV) 0.10 0.54 0.64 0.74 0.84 1.09 422
10 (pre recl.) 0.09 0.56 0.67 0.76 0.85 1.05 92

Los resultados del analisis de varianza de una via (ANOVA)considerando al estadio

como la variable independiente y la tasa de crecimiento (mm/dia) como la variable
dependiente, mostraron diferencias altamente significativas entre las tasas de crecimiento
entre estadios (p<0.05), ya que el estadistico F calculado result mayor que el valor de F de
tablas (Feaic= 4481.40 > Fo.0s =1.67), por lo que se rechazo la Ho y porlo tanto se concluyé
que existen diferencias significativas entre las tasas de crecimiento promedio entre los

estadios de desarrollo con un nivel de significancia de a= 0.05 (Tabla. VII). Estos resultados
permitieron detectar los cambios en la tasa de crecimiento y fue posible diferenciar las
distintas ’estanzas” de crecimientoal realizar la grafica correspondiente.
 69

Tabla VII. Sardinops sagax Analisis de varianza de una via para evaluar la existencia de
diferencias signivicativas considerando como efecto al estadio de desarrollo.

EFECTO 282.8567 8 35.35709 “4481.4 0.00

ERROR 106.1959 13460 0.00789
TOTAL__389.0526

En la figura 23 se muestra la grafica de la variacion de la tasa de crecimiento

promedio de los juveniles por estadio de desarrollo que permitieron diferenciar las posibles
estadios o “estanzas” de crecimiento mencionadas por Blaxter y Hunter (1982) para
clupeidos.

0.9 }

0.8 +
TASA DE CRECIMIENTO (mm/dia)

0.7}

0.6 F j
hae

0.5} #Y
(60 mm)
i I
at
0.4 |
mm)
0.3}

0.2}

0.1}

0
5 6 7 10

ESTADIO DE DESARROLLO

Figura 23. Sardinops sagax Variacion de la tasa de crecimiento promedio retrocalculada

(mm/dia) + 1 desviacion estandar por estadio de desarrollo.Estadio 2 (huevo a 4
mm de LE, estadio 3 (5 a 10 mm LE), estadio 4 ( 11 a 35 mm LE), estadio 5 (36
a 60 mm LE), estadio 6 (61 a 85 mm de LE), estadio 7 (86 a 110 mm LE),
estadio 8 (111 a 135 mm LE)estadio 9 (134 a 180 mm LB), estadio 10 (161 a
185 mm LE).
 70

El analisis representado en la grafica de la figura 23 permitio establecer dos periodos

de cambio enlas tasas de crecimiento. El primer cambio abrupto ocurrio entre el estadio 2 al
5 correspondiente al crecimiento acelerado del periodo larvario, este periodo incluye el
cambio del estadio 4 al estadio 5 que corresponderiaa la transicion entre larva a juvenil; y el
cambio en la tasa de crecimiento del estadio 8 al 9 correspondientes al periodo de aparicion
de la madurez sexual.

Iif.3.6. Duracion en dias del estadio juvenil

Duraci6n de los estadios en dias paralos diferentes intervalos de talla

La duracion promedio, minima y maxima de los estadios de desarrollo en dias

obtenidas de la relacion intervalo del estadio, entre la tasa especifica de crecimiento
promedio, minima y maxima por estadio (mm/dia) se muestran en la tabla VIII. Los estadios
juveniles quedaron representadosporel estadio juvenil I (60 a 85 mm de LE), juvenil II (86
a 110 mm de LE), juvenil IT (111 a 135 mm de LE) y juvenil IV (136 a 160 mm de LE).
Adicionalmente, el retrocalculo permitid obtener la duracion de los estadios larvales (2, 3 y
4 ) y el estadio de pre-recluta (10). Los valores de la tabla VIII se utilizaron para evaluarel
impacto en el cambio en la duracion en dias en el ritmo de crecimiento poblacional por
medio del modelo de Lefkovich, en particular los estadios de juvenil I y II.

Tabla VILL. Sardinops sagax Duraciones minima, promedio y maxima en dias por estadio de
desarrollo.

— _—— : DURACION(dias) _
_ESTADIO (mm de LE) MINIMA PROMEDIO— MAXIMA _
6. Juvenil I (65 a 85 mm ) 29 39 69
7 Juvenil I (86 a 110 mm ) 27 38 62

Ii.4. Modelo matricial de Lefkovich

El modelo de Lefkovichresultante de la integracion de la informacion dela literatura

con los valores obtenidos de la probabilidad de sobrevivencia y permanencia en el estadio
 71

(Pi), la probabilidad de sobrevivencia y crecimiento al siguiente estadio (Gi) y los valores de

la fecundidad promedio diaria (Fi) se muestran en la matriz A (Fig. 24).

[0.385 0 0 0 0 0 0 0 0 80 389 946 1688 |

0.102 0442 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
0 007 0769 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
0 0 0016 0.905 0 0 0 0 0 0 0 0 0
0 0 0 0 0928 0 0 0 0 0 0 0 0
0 0 0 0 0018 0.969 0 0 0 0 0 0 0
A=| 0 0 0 0 0 0012 0989 0 0 0 0 0 0
0 0 0 0 0 0 0 0992 0 0 0) 0 0
0 0 0 0 0 0 0 0 0993 0 0 0 0
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0994 0 0 0
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0997 0 0
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0998 0
| 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0,999 |

Figura. 24. Matriz de Lefkovich para Sardinops sagax generada con datos dela literatura
ajustada en la mortalidad del estadio juvenil I para obtener una 4 = 1.00

El eigenvalor dominante de la matriz A fue de A=1.00014, lo que result6 en un

crecimiento poblacional estable (A=1.00), que se comprobo porlos valores del eigenvector
derecho que definieron la distribucién de edades estable. La tasa intrinseca de crecimiento

diaria de la poblacién definida por r= In A resulto en r= In(1.00014) = 0000140. El

crecimiento anual de la poblacion fue de A i (1.00014%365)=1.052, es decir un

incremento del 5 % anual. Este valor resulto ligeramente menor respecto a los reportados
por de Smith (1985) que menciono que el analisis de la matriz de Lefkovich para una

poblacion de sardina monterrey en equilibrio a una temperatura de 15 °C se incremento a

una tasa de 10 % a 16 % anual.

Tl.4.1. Kigenanalisis de la matriz de Lefkovich

Los cambios en la tasa de crecimiento poblacional A de la matriz A resultantes del

cambio en el valor de la duracion en dias para cada estadio y manteniendo los demas
parametros sin variaciOn, se muestran en la tabla [IX y se expresan en forma de crecimiento
 72

anual de la poblacién (A°***). Los resultados del modelo para evaluarel intervalo de duracion
de los estadios juveniles I y II mostraron que el cambio hacia la duracién minima de los

estadios respecto al modelo en equilibrio (A=1.00), resulto en un incremento porcentual

anual de la Pp poblacion (A°**), del 8.9 y 6.5 % respectivamente.

Tabla [X. Sardinops sagax. Eigenvalor (07°) de la matriz de Lefkovich después de los
cambios en la duracién minima, promedio y maxima porestadio de desarrollo.
SHAVIETY + rao 00t 87a R PERE A ORO COREE eseE NERD sEE EEE ESA cee tteerssetsetey test oN ALOR © x 38)

ESTADIO
-“(@)
Mi RTALIDAD max
= -
n=
———

Juvenil I (1 a 0.0251. 69 1.089 0.87

85 mm de LE)
Juvenil If (85 a 0.0258 27 62 1.065 0.889
110 mm de LE)

En la tabla X se presentan los valores del cambio porcentual anual resultantes del
modelo de Lefkovich para los cambios de las duraciones minima y maxima en dias para los
estadios juvenil I y juvenil II. De manera general, se observo que el acortamiento en las
duraciones de resultaron en un incremento de la poblacion y porel contrario, el aumento de
la duracion de los estadios result6 en un decremento poblacional en amboscasos.

Tabla X. Sardinops sagax. Cambio porcentual anual de la poblacion de la sardina monterrey

resultado del andlisis de A para la duracién minima y maxima de los estadios
juveniles I y II.

_ ESTADIO CAMBIO PORCENTUAL — ANUALDE

2 Doraciénminima : -
Juvenil I -INCREMENTO DEL8.9%| DECREMENTO DEL 13 %
(61 a 85 mm de LE)
Juvenil II INCREMENTO DEL 6.5% DECREMENTO DEL 11%
(85 a 110 mm de LE)
 73

IV DISCUSION

IV.1. Muestreo, Frecuencia de tallas y Normalidad delos datos

El objetivo general del presente estudio consistid en estudiar la edad y variabilidad

del crecimiento de juveniles de Sardinops sagax y su influencia en el crecimiento
poblacional, por lo que, a pesar de que no se obtuvieron ejemplares en el intervalo de 40 a
50 mm de LE de los muestreos del barco de pesca de carnada para la pesca deportiva, los
ejemplares colectados durante el verano de 1994 de hasta 175 mm de LE pueden
considerarse representativos de sardinas juveniles pertenecientes a la clase de edad 0. Lo
anterior, porque los especimenes no presentaron Organos sexuales maduros aparentes,
ademas se consideraron los trabajos de Barnes y Foreman (1986) quienes registraron 342
incrementos en sardinas hasta de 208 mm de LE, asi comolosresultados de estimaciones de
edad para sardinas del sur de California donde el limite superior del intervalo de talla para
organismos de clase de edad 0 se encontr6 entre los 140 y 190 mm de LE con unalongitud
promedio de 165 mm de LE (Butler, 1996).

Para este estudio, la normalidad de los datos fue un requisito previo para justificar el
uso de las pruebas estadisticas paramétricas o no paramétricas utilizadas para el analisis de
los datos (Zar, 1984). Para la distribucion de frecuencia detallas en particular, los resultados
de la prueba de Kolmogorov-Smirnov mostraron que los datos no se ajustaron a una a
distribucion normal. Este resultado es similar a lo que generalmente sucede al analizar
muestras de capturas comerciales de sardina colectadas en una planta procesadora
(Anonimo, 1992), y puede explicarse porque dentro de un mismo cardumende juveniles se
colectaron individuos pertenecientes a diferentes cohortes.

Una cohorte puede definirse como un grupo de organismos de una especie que nacen
al mismo tiempo y que viven juntos bajo idénticas condiciones (Krebs, 1973), aunque en el
lenguaje pesquero normalmente se refiere a clases de edad anuales (Ricker, 1975). Bajo la
primera definicion, las tres modas observadasen la distribucion de frecuencia de tallas de la
figura 10 sugieren la existencia de tres posibles cohortes resultantes de los sobrevivientes de
 74

los desoves parciales de la sardina monterrey. Estas modas si pudieron ser ajustadas a una
distribucion normal, condicion que fue verificada grafica y estadisticamente y que justificd
los supuestos basicos para la aplicacion de las pruebas estadisticas paramétricasutilizadas en
la seccion de la determinacion de edady tasa de crecimiento.

La determinacion del tamafio de muestra es un problema comun y muchas veces

dificil de resolver en cualquier tipo de investigacion porque esta determinado por factores
externos comoellogistico 0 econdmico (Chapman, 1990). Estos factores fueron evidentes
respecto al metodo de muestreo determinantes para la realizacién de este estudio, ya que los
juveniles colectados del desembarco de la flota de carnada de Ensenada representaron un
método econdmico de obtencion de muestras que de otra forma hubieran sido dificiles de
obtener.

Dentro del disefio del muestreo no fue posible establecer un tamafio minimo de
muestra estadistico a priori, pues se desconocia el intervalo de tallas exacto que podrian
obtenerse de las capturas del barco de carnada, ademas de que no se pretendia describir la
estructura de edades de la poblacion de sardina monterrey. La muestra de cinco organismos
por estrato result apropiado para la seleccién de los ejemplares destinados para el andlisis
de la edad y el crecimiento, ya que se consideraron aspectos técnicos como 1) el tiempo
necesario parala lectura de los otolitos; 2) el criterio adoptado en estudios similares (Félix-
Uraga, 1990, Balbontin y Cannobio, 1992), y 3) los resultados de un estudio morfométrico
con larvas de Sardinops sagax del Golfo de California, que mencionaron que cinco
individuos es el tamafio minimo requerido para lograr la representatividad del muestreo
(Lopez-Martinez 1991).

IV.2. Relacién longitud - peso.

EI valor del coeficiente b = 3.6 de la relacidn de longitud-peso obtenida (P =a L >

mostr6 claramente una tendencia al crecimiento alométrico positivo, sin embargo este valor
pudo estar influenciado porel tamafio de muestra como se menciono en Pauly (1984), quien
 75

sugirid que los valores menores de 2.5 o mayores de 3.5 del exponente b resultan de analizar
un intervalo muy pequefio detallas (no adultos). El valor de b result6 ser significativamente
diferente de 3 (p< 0.05), por lo que se concluy6 que el crecimiento de los juveniles es
alométrico.

Kimura y Sakagawa (1972) obtuvieron la relacion longitud-peso para un menor

numero de ejemplares pero para un intervalo de longitud mas amplio (30 a 190 mm de LE)
de sardinas criadas y mantenidas en el laboratorio a partir de huevos colectados frente a San
Diego, California EUA,al igual que Clark y Marr en 1928 para 670 muestras de San Pedro,
California EUA (Tabla XI). De manera general se observa que la relacidn obtenida se
comparo favorablemente con las obtenidas en esos estudios donde el exponente b es cercano
a 3 comoresultado del analisis de un intervalo de tallas mas amplio (Ricker, 1979).

Tabla XI Comparacion de los parametros de la relacidn longitud-peso para la sardina

monterrey junto con los obtenidos en este estudio.

‘Ecuacién —_—'|_‘ Tamaiiode Intervalo detalla Referencia

2 || | em 2 a)
W=5x10°L?” 670 40-200 Clark y Marr (1928)
W= 1.7x 10°L*8 326 30-190 Kimura y Sakagawa (1972)
W=7.36 x 107 L*” 757 50-175 Presente estudio (1994)

IV.3 Edad y crecimiento

IV.3.1. Descripcién del crecimiento del otolito

La forma y tamafio de los otolitos observados fueron semejantes a la descripcidn del

crecimiento del otolito de sardinas de otros estudios que establecieron que para juveniles la
forma de la sagita es alargada y compacta (Castillo et a/., 1985, Herrera ef al., 1985).
Respecto al crecimiento del otolito, existen procesos que determinan su tamajfio total y su
forma, donde el tamafio puede depender de la longitud del pez, mientras que la forma se
 76

encuentra poco relacionada con el crecimiento y tiene mayor influencia en las funciones de
equilibrio del oido (Roman-Rodriguez, 1994, Gauldie ef al., 1995).
Los resultados de la prueba de Wilcoxon no mostraron diferencias significativas
entre la longitud del otolito derecho e izquierdo (P > 0.05). Este resultado se compar6
positivamente con lo reportado en estudios similares que no han registrado diferencias
significativas entre la longitud y numero de incrementos registrados entre las sagitas derecha
e izquierda (Campana y Neilson, 1985, Geffen, 1982). La disposici6n de los incrementos
mostrada én la figura 6 resulto similar a la descrita por distintos autores (Panella, 1971,
1974; Campana y Neilson 1985), es decir, bajo la luz transmitida la zona incremental
aparecid como una banda clara ancha mientras que la zona discontinua se observ6 angosta y
opaca, comoresultado de la depositacion diferencial del carbonato decalcio.

Relacién longitud estandar- radio del otolito

En este trabajo, el crecimiento del otolito descrito por la relacion LE-radio del
otolito (LE-RO), presento un ajuste significativo al modelolineal (r° = 0.92), sin embargo,
para la estimacién de la tasa diaria de crecimiento por medio del retrocalculo se selecciond
el modelo potencial ya que mostr6 un mejor ajuste (r= 0.95).

La mayoria de los autores que han estudiado la relacion LE-RO como Ré (1983) y
Gutiérrez y Morales-Nin (1986), reportaron un ajuste de tipo lineal. Sin embargo, Regner y
Dulcic (1994), consideraron que unarelacion lineal no puede expresarla relacion real entre
el crecimiento del pez y el radio del otolito, ya que en la mayoria de los estudios reportados
en la literatura solamente se analizaron entre 50 y 100 especimenes, por lo que estos autores
concluyeron que un ajuste lineal puede ser el resultado de un numeroinsuficiente de datos.
El numero de ejemplares analizados en este estudio (n=102), no influyo para obtener un
ajuste significativo al modelo tanto lineal como potencial y los ajustes de ambos modelos
fueron significativos.
 77

El ajuste obtenido por el modelo potencial mostro un crecimiento alométrico

positivo (Fig. 12), lo que coincide con lo propuesto por Campana (1990), de que el efecto
de la tasa de crecimiento en la relacion LE-RO podria introducir curvatura en las
trayectorias de crecimiento del otolito. Por otro lado, Beamish y McFarlane (1987),
consideran que la alometria observada en la relacion LE-RO,es unreflejo de que la tasa de
crecimiento en longitud del otolito disminuye en mayor proporcion que la del organismo al
avanzar la edad, lo cual puede atribuirse a que el depdsito del carbonato de calcio ocurre
sobre todo en su superficie externa y no interna.

La relacion LE-RO descrita por el modelo potencial resulto de utilidad para el

retrocalculo de los incrementos en longitud o edadespretéritas, ya que esta relaciOn permite
bajo ciertos supuestos, estimar el crecimiento del organismo de manerasimilar a la relacion
talla-edad (David ef a/., 1994). La utilizacion de la relacion LE-RO para el retrocalculo de
las edades pretéritas requiere dos suposiciones fundamentales: 1) la validacion del método
de determinacion de edad y 2) que las variables se relacionen linealmente entre si.

En este estudio, los otolitos analizados cumplieron con ambos requisitos. La

naturaleza diaria de los anillos de crecimiento para la sardina monterrey fue validada por
Butler (1987), y confirmada posteriormente por Barnes y Foreman (1994), ademas la
literatura referente a la determinacion y validacion de edad en clupeidos y otros teledsteos
permite suponer que esta condicién prevalece en esta especie (Savoy y Crecco, 1987,
Simoneaux y Warlen, 1987).

Respecto a la segunda suposicion, estudios previos mostraron que la relacién LE-

RO es detipo curvilinear para sardinas menores a 30 mm que corresponderian al estadio
larvario (Blaxter y Hunter, 1982, Castillo et a/., 1985), pero se vuelve lineal para sardinas
mayores a 50 mm de LE. Para Sardinops sagax esta longitud (35 mm de LE), marca la
transiciOn entre la fase larval y la fase juvenil (Butler, 1987), y representaria dentro del
campo de estudios de edad y crecimiento una “estanza” de crecimiento (Ricker, 1975),
considerando el cambio abrupto en la tasa de crecimiento (Regner y Dulcic, 1994). La
 78

comparacion de las tasas de crecimiento promedio por estadio de desarrollo se discuten

posteriormente en la seccién IV.3.5.

Interpretacion de los incrementos

Al observarel otolito al microscopio Optico para realizar las lecturas se observaron

diferentes estructuras de formade anillos, de los cuales solo una fraccion se consideraron
incrementosdiarios que posteriormente fueron identificados positivamente con el sistema de
analisis de imagenes. La distincidn entre los incrementos diarios “verdaderos” y otros
solamente se realizo hasta después de haberse familiarizado con éstos. En la region cercana
al nucleo se observaron incrementos anchos y claramente definidos (Fig. 6), mientras que al
aumentar la talla y en consecuencia la edad los incrementos tendieron a ser angostos. El
conocimiento de este patron general de depositacion resulto de utilidad en la interpretacion
de la secuencia de crecimiento.

Los incrementos diarios y subdiarios son morfoldgicamente similares, por lo que no

fue sencillo diferenciar entre estos dos tipos de estructuras. Para diferenciarlos se tomaron
en cuenta los distintos factores de su formacion que establecen que los incrementos diarios
se forman a una frecuencia constante y debido a la naturaleza conservativa del crecimiento
del otolito aparecen formando una secuencia regular con transiciones ligeras en grosor y
contraste, mientras que los incrementos subdiarios se pueden formar a cualquier fecha y
resultan en menos regularidad en el grosor. La interpretacion objetiva de los incrementos se
realizo teniendo en cuentael criterio de regularidad y continuidad, lo que permitié reducir el
sesgo que podria sobrestimar la edad (Campana, 1992). Es importante reconocer los
incrementos diarios muy finos porque el no considerarlos puede resultar en una
subestimacion de la edad y sobrestimacion de la tasa de crecimiento (Jones, 1992).

Porlo anterior, es necesario considerar la existencia de tres fuentes potenciales de

error en las estimaciones de edad en este estudio: 1) periodicidad variable para los
incrementos de crecimiento, 2) apariencia indistinta o ambigua de los verdaderos
 79

incrementos diarios que se complican por la presencia de incrementos subdiarios o falsos y

3) Influencia del equipo utilizado en los conteos y mediciones, porque la microscopia Optica
puede llevar a una interpretacion subjetiva de las estructuras, ya que los incrementos muy
angostos son dificiles de resolver y los incrementos subdiarios pueden ser interpretados
como incrementos diarios alterando las estimaciones de edad (Butler y Rojas de Mendiola,
1985).

Delas fuentes potenciales de error mencionadas, es posible que el equipo utilizado

sea la de menorinfluencia en los resultados de este estudio. Lo anterior porque el menor
ancho registrado se encontro por encima del limite de resolucion funcional del microscopio
compuesto que es mayor de | um a un aumento de 40X (Campanaef a/., 1987), ademas, en

un estudio realizado por Foreman (1992) no fue posible distinguir incrementos de 0.8 jum de
ancho en imagenes de video de secciones de otolitos de sardina Sardinops sagax observadas
al microscopio Optico. Estudios para detectar anchos menores a | [im requirieron utilizar un
microscopio electronico (Radkte, 1984; Butler ef a/.,1996). En general, la principal
desventaja del sistema de conteo y medicion utilizado resulta en la necesidad de obtener
preparaciones con incrementos claramente definidos que en la mayoria de los casos no es
posible obtener (Szedimayeref a/., 1991).

IV. 3.2 Determinaci6on de edad

Lectura de incrementos diarios de crecimiento

La estimacion de edades absolutas con la técnica de lectura de incrementos diarios

depende grandemente dela habilidad del lector para interpretar la estructura de los otolitos
(Campana y Jones, 1992). La seleccién de un transecto apropiado para el registro y
medicién de los incrementos asi como la validacion y determinacion de la precision son
requisitos importantes para la obtencion de resultados confiables. Sin embargo, es necesario
considerar que los resultados se encuentran afectados por factores poco controlables como
el tiempo de proceso en la lectura, ya que la realizacion de un segundo y tercer conteo de
 80

incrementos aparte de consumir una gran cantidad de tiempo, se encuentra sujeto a errores
del lector aumentandola varianza de las lecturas (Rice, 1987).

Lastres series de lecturas de incrementosrealizadasenlas sagitas de los 72 juveniles

mostraron una alta precision entre ellas, como lo demostraron los valores del APE el
indice de precision D. Estos resultados se comprobaron favorablemente con la conclusion
del analisis de varianza que no encontro diferencias significativas entre las series de lecturas
(P > 0.05). Para la comparacion de las lecturas algunos estudios han utilizado una prueba de
“t” pareada (Zar, 1984), sin embargo en este estudio se selecciond el ANOVA porque se
considera una prueba mas robusta quela anterior (Campana, 1992).

Precision en el conteo de incrementos

Ademasdela validacion de la depositacion diaria de incrementos ya discutida para la

sardina monterrey, es necesario demostrar la precision, que se refiere a la reproducibilidad
de las estimaciones de la edad (Butler ef a/., 1986). En este estudio se obtuvo un nivel

aceptable de precision (97 %), ya que el error porcentual promedio (APE), entre las tres
lecturas fue del 3.26 % (n= 216) (Beamish y Fournier, 1981), y se comparo favorablemente
con el indice de precision de 3 % (Chang, 1992) que es un estadistico analogo al APE. La
alta precision entre las lecturas puede atribuirse a la claridad del patron de los incrementos, a
la mayor experiencia y consistencia del lector acumulada durante las lecturas previas para
reconocer incrementos diarios “ verdaderos” (Campana y Jones, 1992; Anderson ef al,
1992, lo que justificd la seleccién de los datos del tercer conteo de incrementos para
conversion a edadesabsolutas.

Determinacion de edades absolutas

En este trabajo las edades absolutas estimadas resultaron mayores respecto a las
edades reportadas en otros estudios para el intervalo de 50 a 175 mm de LE. A manera de
comparacion, en la tabla XII se presentan cinco estimaciones de edad reportadas en la
 81

literatura para juveniles de Sardinops sagax del area del sur de California y las edades
determinadasdel presente estudio para esas longitudes.

Tabla XII. Comparacion de cinco determinaciones de edad para la sardina monterrey del sur
de California y las del presente estudio.

‘Ref

45 71 Barnes Foreman (1994

50 80 Butler (198
75 125 Butler, (198
80 132 Butler, (1987
208 342 Barnes Foreman (1994

Las diferencias entre las edades reportadas y las edades estimadas en este estudio
pueden deberse a lo mencionado por Panella (1971), de que la tasa de crecimiento varia
segun la zona geografica en la que habita el organismo comoresultado de la influencia de las
condiciones ambientales, ya que la formacion de incrementos diarios puede estar afectada
por la variacion en la racién de alimento y temperatura (Lough ef a/.,1992), resultando en
diferentes edades para una mismalongitud.

Existen diversos trabajos que documentan diferencias en la edad y crecimiento para

la sardina monterrey del area de California y Baja California. Estudios morfométricos han
sugerido que las sardinas de California pertenecen a un “stock” diferente del “stock” de Baja
California (Radovich, 1982, Butler et al., 1996) y por lo tanto los parametros poblacionales
como la edad y el crecimiento son diferentes. Los resultados del andalisis genético
demostraron que las sardinas de diferentes localidades de Estados Unidos y México no
presentaron diferencias genéticas en sus poblaciones, sin embargo presentaron diferencias en
tamafio y edad confirmando lo anteriormente expuesto (Hedgecockef a/., 1989; Jacobson y
MacCall, 1995).
 82

Por otro lado, también es posible que las diferencias en las estimaciones de la edad
sean debidas al método de asignacion de edad utilizado, por ejemplo Kimura y Sakagawa
(1972), analizaron el crecimiento de sardinas criadas en el laboratorio por un periodo de 24
meses y determinaron la edad porla lectura de annuli en escamas. Los resultados mostraron
que de manera general el crecimiento en longitud fue muy rapido desde el inicio del
experimento hasta el cuarto mes (120-125 dias), después del cual el incremento fue mas
gradual. Sin embargo al comparar los resultados con estimaciones de edad recientes se
concluy6 que subestimaban grandementela edad.

En la actualidad las determinaciones de edad realizadas por el método de escamas en

muchosestudios son muy poco confiables, ya que existe alta probabilidad de subestimarla
edad de los peces de mayor edad al punto dondeel crecimiento del pez se vuelve asintotico
como sucedié en el estudio de Kimura y Sakagawa (1972). Esta subestimacion de edad
afecta las estimaciones de la longevidad, mortalidad, y resulta en calculos inadecuados del
crecimiento entre otras (Beamish y McFarlane, 1987). Ademas que se ha demostrado que las
observaciones de laboratorio pueden ser poco validas para poblaciones naturales (Moskness
y Wespestad, 1989).

Distribucién de las fechas de nacimiento

La distribucion de las fechas de nacimiento resulto similar a la de otros estudios

(Moskness, 1990; Woodbury y Ralston, 1991; Creaser y Perkins, 1994). La literatura
menciona que la grafica de la distribucion de las fechas de nacimiento puede considerarse
una imagen “espejo”de la distribucion de frecuencia de tallas (Campana y Jones, 1992). Sin
embargo en este estudio no fue posible diferenciar las dos modas o posibles cohortes
discutidas anteriormente conla grafica de la distribucion de las fechas de nacimiento.

Para este estudio, la grafica de la distribucion de las fechas de nacimiento solamente

representa la descripcion general de los dias de eclosién de los sobrevivientes de la muestra
de juveniles (Campana, 1992), y podria ser utilizada posteriormente para correlacionar
 83

algunas variables oceanograficas como la temperatura diaria del agua de mar, salinidad,
nutrientes, etc., para analizar los factores que influyeron en el crecimiento de los organismos
a un nivel diario. Este procedimiento, conocido como analisis de las fechas de eclosion
(hatch date analysis), es de aplicacion relativamente reciente y se ha considerado como una
de las herramientas mas poderosas para identificar la influencia de factores bidticos y
abidticos en el crecimiento (Campana y Jones, 1992; Campana, 1996).

La distribucion de las fechas de nacimiento mostr6 que los juveniles nacieron durante
el periodo del 14 de septiembre de 1993 al 23 de mayo de 1994. No es posible especificarel
sitio exacto del desove, sin embargo, es posible que el desove de estos organismos hubieran
ocurrido en aguas frente a Ensenada, considerando que la sardina es un desovante parcial,
que realiza el maximo del desove en la costa noroccidental de Baja California durante el
invierno y verano en un amplio intervalo de temperatura (13 a 24 °C), y donde se han
detectado dos maximos: uno pequefio en marzo y otro mas grande en agosto (Bautista -
Romero ef al., 1994).

Con los datos de la distribucion de las fechas de nacimiento no fue posible asegurar
que el nacimiento de los juveniles hayan ocurrido durante periodos de maximo desove, ya
que no se contd con informacion especifica de los periodos de desove de los adultos. El
periodo de reproduccién se encuentra asociado con los eventos de surgencia, tanto para
proveer de alimento a los adultos desovantes como las larvas subsecuentes (Lasker, 1981;
Grahame, 1987).

IV.3.3. Determinacion de la tasa de crecimiento

La relacion de LE-edad mostro unarelacion curvilinear, por lo que el crecimiento de

los juveniles se ajust6 a un modelo de crecimiento de tipo Gompertz y Von Bertalanffy mas

que a un modelo lineal como lo demostro el criterio de la ? y los residuales no mostraron

algun tipo de tendencia. El patron de crecimiento curvilinear result6d similar con lo

observado en otros estudios con clupeidos (Sakagawa y Kimura, 1976, Methot, 1983;
 84

Messieh ef a/., 1987), sin embargo, también es necesario considerar que el alto coeficiente
de determinacion obtenido en los modelos de crecimiento no puede explicarse totalmente
porla variabilidad inherente a cada organismo, sino también porel aprendizaje y dominio de
la técnica de lectura de incrementos como se reporta en otros estudios (Segovia-Quintero,
1991).

La curva de crecimiento de Gompertz en longitud y en peso presentaron un alto

ajuste (= 0.97) y se compararon favorablemente con los ajustes del modelo de otros

estudios de crecimiento (Sakagawa y Kimura, 1976, Stequert ef a/., 1996). Para clupeidos
en particular, el modelo de Gompertz se ha utilizado para describir el crecimiento en larvas
de Clupea harengus (Loughet al., 1982), asi como el crecimiento de larvas y juveniles de
anchoveta nortefia Engraulis mordax (Zweifel y Lasker, 1976, Sakagawa y Kimura, 1976,
Parrish ef al., 1985).

La tasa de crecimiento somatica de los juveniles de 0.65+0.09 mm d | se encontro

dentro del intervalo reportado en la literatura referentes al crecimiento de juveniles de

clupeidos de 0.4 a 1 mm/dia (Blaxter y Hunter, 1982). El valor de la longitud al tiempo 0

(Lo= 0.022), result6 cercano a la longitud de eclosién (0 mm), al igual que el valor de Po=

5.85 x 10°. Los valores de la longitud asintética (Loo =168.97 mm) y el peso asintotico

(Poo= 139.38 g), confirmaron el buen ajuste al modelo y la interpretacion bioldgica.

Las edades de los juveniles mostraron un ajuste significativo al modelo de von

Bertalanffy en longitud. Sin embargo los parametros obtenidos del modelo resultan poco
adecuadospara describir el crecimiento de los juveniles, por los valores tan bajos obtenidos
de la tasa de crecimiento K y el valor de to considerado como ajuste de la curva. Sin
embargo, el valor de la longitud asintotica se compar6é favorablemente con las longitudes
asintoticas estimadas para Sardinops sagax en otros estudios como las mostradas en la tabla
XI.
 85

Tabla XIII. Comparacion de los parametros del modelo de von Bertalanffy en longitud para
Sardinops sagax reportados para algunas pesquerias.

_AUTORYANO-| Lomm lek to AREA DEREFERENCIA—

Holt, 1959. ~~ +1 +2600 0.50 vw(ina
“Beverton,1963| 2903 | O04 | nd. (California |
Molinay Pedrin, 1976[| 1986 | 0.32 | -1.95 |GolfodeCalifomia
Félix-Uraga,1990|1604|~0.99 |-0.01|BahiaMagdalna
Garcia-Franco y$,1995|285.5 0.69| 0.15|EnsenadaBC.
Butlereral.(1996) | 2054| 4119 | O | CalifomiayEnsenada,B.C.
Presente estudio )Ensenada,B.C.

La comparacion de parametros de crecimiento del modelo de von Bertalanffy de los

distintos estudios para la sardina monterrey confirmaron lo ya discutido anteriormente
respecto a la diferencia en las edades y tasas de crecimiento reportadas para diferentes
regiones. En ejemplares adultos se observaron diferencias en el valor de Loo para las sardinas
de California y las de Bahia Magdalena, que pueden deberse al crecimiento diferencial entre
localidades, es decir los individuos presentes en el sur de la distribucion geografica de la
sardina monterrey, tienen una tasa de crecimiento (K) mayor, aunque alcanzan menores
tallas que las sardinas del norte (Félix-Uraga, 1990), lo anterior puede atribuirse a la
influencia de las condiciones oceanograficas y alimenticias en el crecimiento de los
individuos de la poblacion surefia de la sardina.

La Loo calculada en este trabajo de 196.5 mm del modelo de von Bertalanffy se

aproximaa la talla promedio de los organismos capturados por la pesca comercial de 200
mm de LE que corresponderian a organismos proximos a cumplir 1 afio de edad (Sepesca,
1994). Como la edad calculada en este trabajo con lectura de incrementos diarios para el
ejemplar de mayortalla de este estudio de 173 mm de LE fué de 323 dias, permite suponer
queesta talla represente, en este trabajo el limite superior de la talla juvenil.
 86

Por otro lado, el valor de Loo =196.5 mm de LE calculado en este estudio del

modelo de von Bertalanffy, se comparo favorablemente con el valor de Loo = 205.4 mm de

LE; estimado por el modelo de von Bertalanffy ajustado a 1047 especimenespara estimar el
crecimiento de la sardina monterrey frente a la zona de San Diego, California, EUA, durante
1994 (Butler ef a/., 1996). La longitud asintética del estudio anterior subestimo el tamafio
maximo dela sardina, pero el alto coeficiente de crecimiento para los adultos de K= 1.19 es
comparable con la tasa de crecimiento rapida de 0.61 mm/ dia obtenida para los juveniles de
este estudio obtenida del modelo de Gompertz.

Losresultados del modelo de von Bertalanffy se han utilizado para analizar cambios
en la tasa de crecimiento del estadio juvenil en diferentes especies de clupeidos. Por ejemplo,
éste modelo ajustd bien el crecimiento de juveniles de anchoveta Engraulis capensis en
Sudafrica, lo que permiti6 registrar una reduccion de la tasa de crecimiento de 0.30 mm/dia
en 1989-1991 en comparacion con 0.40 mm/dia en 1985 (Waldron, 1985). Para Clupea
harengus \as curvas de crecimiento de Gompertz y von Bertalanffy describieron
adecuadamente el crecimiento de las larvas desde la eclosién y la metamorfosis, pero la
segunda present una mejor descripcidn especialmente en los estadios tempranos (Messieh
et al., 1987).

En este estudio se comprobaron las caracteristicas que hacen del modelo de von
Bertalanffy uno de los masutilizados para el estudio del crecimiento ya que satisface varios
criterios importantes, comosonel de ajustarse a la mayoria de los datos de crecimiento y a
su facil incorporacion en los modelos de dinamica de poblaciones y administracion de
recursos pesqueros (Ricker, 1975), Lo anterior porque para la construccion del modelo de
Lefkovich de este estudio, las estimaciones de edad y tasa de crecimiento para la
determinacion de edad en dias de los estadios de desarrollo de los adultos fueron obtenidas
del ajuste de estimaciones de edad a este tipo de modelo (Butler e# a/., 1993, Lo et al.,
1995)
 87

Por otra parte, muchos estudios han obtenido la tasa de crecimiento somatica de
juveniles por medio de modeloslineales que han relacionado la longitud estandar respecto a
la edad (Leidig et a/, 1991).La tasa de crecimiento de los juveniles para el intervalo de

tallas analizado segun el modelo lineal fue de 0.49 mm qd! (r’= 0.86), sin embargo, este

modelo fue descartado del andalisis al seleccionar el modelo de Gompertz. La tasa de

crecimiento del modelo lineal de este estudio fué comparable con el intervalo de crecimiento
de juveniles de clupeidos de otras zonas con ajustes lineales como por ejemplo para el

clupeido Sprattus sprattus, donde se registraron tasas de crecimiento de 0.41 y 0.37 mm q!

en sitios con condiciones oceanograficas estratificadas y mezcladas respectivamente (Re y
Goncalvez, 1993).

Las conclusiones de este estudio referentes a los modelos para estimar la tasa de
crecimiento somatica demostraron que el ajuste de los datos al modelo de Gompertz tuvo
mas sentido bioldgico que el modelo de von Bertalanffy o el modelolineal, porque el ajuste
de los datos mostré una tendencia curvilinear, es decir, un cambio en la velocidad de
crecimiento que puede corresponder a etapas de cambios fisiologicos o morfoldgicos. La
tasa maxima de crecimiento en relacion a una tasa de decremento del modelo de Gompertz
son las caracteristicas mas importantes para describir el crecimiento de larvas y juveniles
(Zweifel y Lasker, 1976).

IV.3.4 Medicion de los anchos de los incrementos

Analisis de la variabilidad de los anchos

La distancia o ancho entre los incrementos expresa el crecimiento diario del

individuo y es variable debido a los cambios en el ritmo del metabolismo dela proteina y el
calcio comoresultado dela influencia de diferentes factores bioticos y abidticos (Andersen y
Moskness, 1990). La variacion en anchos de los incrementos para los 72 especimenes fue
observada claramente en las figuras 19 y 20, donde los incrementos mas gruesos (hasta de
11 um), sugirieron periodos de crecimiento activo que pudieron estar influenciados por
 88

condiciones favorables como alimento abundante y temperaturas adecuadas (Calderon-

Aguilera, 1984).

Los anchos de los 13,541 incrementos registrados fueron similares a las variaciones
en tamafio de los anchos reportados en otros estudios (Sepulveda, 1994), y variaron
significativamente al aumentarla talla, pero no se observaron variaciones significativas con
la edad. Los incrementos mas anchos y variables se presentaron al inicio del crecimiento

después de la depositacion y hasta aproximadamente los 100 dias (3 a 7 Lum), posteriormente

se volvieron mas regulares (entre 2 y 3 um), sin embargo los resultados del andalisis de
varianza no mostraron diferencias significativas entre ellos. Este resultado es consistente con
lo propuesto por Foreman (1995) que menciond que durante el crecimiento rapido los
incrementos son masvariables en grosor que durante otras etapas del ciclo de vida.

Por otra parte, la variacion de los anchos observadas en este estudio estan en
contraste con otros estudios de clupeidos que describieron anchosligeros y angostos para
los primeros incrementos y mayores anchos en zonas cercanas al margen del otolito (Bolz y
Lough, 1988; Re y Goncalvez, 1993, Sepulveda, 1994). Herrera ef al.(1985), mostraron que
para Sardinops sagax en el sur de Chile, el grosor de los anchos se incremento con el
aumento dela longitud del pez, es decir que ocurrio un crecimiento masrapido.

La estacion del afio también pudo influir en el ritmo de formacion del ancho de los
incrementos. En términos generales el crecimiento es mas intenso en el verano y menorenel
invierno, las unidades de crecimiento correspondientes a la época de verano son densas y
bien definidas, con gran cantidad de microcristales de aragonita, mientras que las
correspondientes a la época invernal son poco nitidas y presentan los microcristales de
aragonita finos y densamente dispuestos. Este patron de crecimiento esta influenciado
principalmente por las variaciones en la temperatura del agua y el alimento (Calderdon-
Aguilera, 1984)..
 89

Es posible que los incrementos mas gruesos registrados en este estudio realmente
puedan ser atribuidos a una tasa de crecimiento rapida, sin embargo, también hay que
considerar la influencia de variaciones “‘ficticias” como errores en la medicion de éstos. En
este estudio, la alta correlacién registrada entre la suma de los anchos de los incrementos
con respecto al radio del otolito medido sugirié la existencia de una baja probabilidad de
error en la medicion de los anchos, lo que confirmé la validez del retrocalculo de las tasas
diarias de crecimiento.

Estimacion delas tasas diarias de crecimiento por medio del retrocalculo

Conversion de incrementos en (um) a crecimiento diario en longitud (mm)

La forma mas simple de obtener la tasa diaria de crecimiento promedio porindividuo

consiste en obtenerel valor resultante de la longitud estandar entre la edad estimada (Olson
y Scholey, 1990). Sin embargo una forma masdetallada y fina de estudiar el crecimiento
diario en longitud comola realizada en este estudio, requiere la conversion de los anchos de
los incrementos (1m) a crecimiento diario en longitud (mm), utilizando la relacién entre la
LE del pez y el radio del otolito. Butler (1987) mencion6o que el paso a seguir una vez
obtenidas las tasas de crecimiento instantaneas y las trayectorias de crecimiento comprende
la estimacion de intervalos de confianza para las tasas de crecimiento promedio
retrocalculadas comoserealiz6 en el presente estudio.

Trayectorias de crecimiento

El termino “trayectorias de crecimiento” fue introducido por Campana (1992), para

denotar el crecimiento obtenido del retrocalculo de la tasa de crecimiento obtenida de la
relacion LE-radio del otolito. Las trayectorias de crecimiento individuales de este trabajo
(Fig. 22), resultaron semejantes a las obtenidos en otros estudios y mostraron patrones de
crecimiento similares sin embargo, se observo una amplia variaciOn alfinal de ellas, lo que
sugirid que los individuos compartieron historias de crecimiento comunesal inicio del
crecimiento con grandes diferencias posteriormente, que pueden deberse a las distintas
 90

capacidades de respuesta individual de cada organismo a estimulos externos como la

temperatura, cantidad de alimento, escape de depredadores, etc. (David ef al.,1994;
Campana, 1996).

La curva de crecimiento de Gompertz presento un alto ajuste a los datos de las

trayectorias de crecimiento obtenidas (1’=0.98), sin embargo, la curva de crecimiento
ajustada debe tomarse con precaucion y no puede considerarse general del crecimiento de
los juveniles por la alta varianza observada entre ellas como se ha reportado en otros
estudios (Jenkins y Davis, 1995; Watanabe y Kuroki, 1997). El error asociado en las
estimaciones de edad y en las mediciones de los anchos de los incrementos individuales
pueden afectan la determinacion de la tasa instantanea de crecimiento (Campana y Neilson,
1985). Sin embargo como eneste estudio se observ6 que este tipo de error fué minimo,
entonces esta variabilidad puede deberse a causas naturales que definen la variabilidad en el
crecimiento de los juveniles y que finalmente son los determinantes de la sobrevivencia y
posterior reclutamiento de estos individuosa la poblacion adulta.

IV.3.5. Estimacion de la tasa de crecimiento promedio por estadio de desarrollo

Los resultados del analisis de los incrementos diarios en los otolitos han
proporcionado informacion valiosa para la descripcion de los patrones de crecimiento de los
peces, en particular para estadios de desarrollo que presentan bajas probabilidades de ser
colectados comolos juveniles (Blaxter y Hunter, 1982). Las larvas y los juveniles presentan
diferentes capacidades para integrar el cambio mediambiental y su respuesta fisiologica es
diferente. En las larvas los periodos de cambio en las tasas de crecimiento han sido bien
identificados por experimentos de laboratorio, sin embargo, para los juveniles los cambios
repentinos en los anchosde los incrementos son menos entendibles.

Los datos del retrocalculo de la tasa diaria de crecimiento permitieron establecer los
valores de la tasa de crecimiento promedio y su variabilidad por estadio de desarrollo
representada por los valores minimos y maximos mostradosen la tabla V. El agrupamiento
 91

de las tasas de crecimiento diarias por estadio definido por la LE permitid caracterizar
diferentes periodos 0 supuestas “estanzas” de crecimiento (Ricker, 1975). Las estanzas de
crecimiento en las poblaciones naturales son evidentes y se han observado claramente en
pelagicos menores como la anchoveta nortefia (Blaxter y Hunter, 1982).

Regner y Dulcic (1994), mencionaron que el método mas apropiado para estimarel
tiempo de transicion de un estadio de desarrollo hacia otro es el analisis del cambio en la
tasa de crecimiento. En este estudio, la variacion en la tasa de crecimiento promedio
obtenida del retrocalculo y mostrada en la figura 23, permitio identificar distintos periodos o
posibles estanzas de crecimiento que pueden explicarse de la siguiente manera.

El cambio en la tasa de crecimiento del estadio 2 (huevo a 4 mm de LE)al estadio 3

(5 a10mm de LE) estadio 4 (11-35 mm de LE), puede explicarse por el incremento en la
habilidad de la larva para capturar presas e incrementar su tamafio mas rapido. Esto
permitiria a la larva salir muy rapido del gran campo de depredadores que ocurren en estas
etapas y aumentar la sobrevivencia. Lo anterior porque estudios con larvas registraron un
rapido aumento en la tasa de crecimiento después de los primerosdias con el fin de escapar
del espectro alimenticio de sus depredadores (Butler, 1987, Wooton, 1991).

El cambio de la tasa de crecimiento del estadio 4 (11 a 35 mm de LE) al 5 (36 a 60

mm de LE), puede explicarse comola transicion del final del estadio larvario hacia el estadio
juvenil. Lo anterior porque el limite superior del estadio 4 en longitud de 35 mm de LE,
representa la transicidn del estadio larvario al estadio juvenil para Sardinops sagax
reportado por Butler (1987). Un patron similar de cambio se ha reportado para Sardinops
melanostictus, que desarrollé los organos fundamentales a través del estadio larval hasta los
30 a 33 mm de LE realiz6 la metamorfosis hacia el estadio juvenil a estatalla, este periodo
fue comprobado indirectamente porque las proporciones morfométricas corporales de la
sardina japonesa se volvieron similares a las de adultos entre los 30 y 40 mm de LT
(Watanabe y Kuroki, 1997).
 92

Crecimiento del estadio de larvas del género Sardinops

Los resultados del retrocalculo de la tasa de crecimiento promedio por estadio de

desarrollo de este estudio permitieron inferir las tasas de crecimiento de otros estadios de
vida que de otra manera no se hubieran registrado sin realizar un muestreo especifico para
obtener los ejemplares. Por lo tanto, para realizar una discusion mas completa del
crecimiento de los juveniles, resulta necesario analizar las tasas de crecimiento referentes al
estadio larvario (4 a 35 mm de LE), ya quelos juveniles muestreados son los sobrevivientes
de este estadio.

La comparacion de las curvas de crecimiento total del modelo de Gompertz de la

figura 16 con la curva de crecimiento de Gompertz de la figura 22 obtenida con los datos
retrocalculados mostraron un alto ajuste al modelo en amboscasos (r’>95). Por lo anterior
es posible hacer algunas observaciones acerca de las tasas de crecimiento de los estadios
larvarios con base en estos modelos.

Para los clupeidos en general se ha reportado que crecimiento de las larvas es

acelerado, con tasas de crecimiento en el intervalo de 0.3 a 1.0 mm d! (Blaxter y Hunter,

1982), como resultado de la necesidad de raciones alimenticias altas, por lo que a cierta
densidad, la larva busca grandes volumenes de agua, tiene altas velocidades de natacion y
alto riesgo de depredacion especifica por talla. En el area de Pert por ejemplo, Butler y
Rojas de Mendiola (1985), mencionaron la posibilidad de un crecimiento rapido de la larva
de sardina para realizar la metamorfosis y alcanzar un tamafio juvenil Optimo antes del
invierno.

En la tabla XIV se muestra una comparacion de las tasas de crecimiento para larvas
de distintas especies de Sardinops (en mm/dia). De éstas, cabe destacarse el crecimiento de
larvas de sardina de 0.8 mm/dia registrado en 1983 en aguas de Peru para unatalla de 12.7
mm de LE, segun el ajuste al modelo logistico (Butler y Rojas de Mendiola, 1985). Este
crecimiento fue similar a la tasa de crecimiento promedio de 0.7 mm/dia reportada por
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93

Kimura y Sakagawa (1972) para larvas de Sardinops sagax criadas en laboratorio para la
zona de California, y la tasa de crecimiento de 0.8 mm/dia para la sardina espafiola

Sardinops sagax musica a 18°C (Garreton y Balbontin, 1982). La tasa de crecimiento

promedio retrocalculada para el estadio larval (4 a 35 mm de LE ) de 0.36 mm/dia
resgistrada en este estudio puede considerarse baja en comparacién con las tasas de
crecimiento reportadasenlaliteratura.

Tabla XIV. Comparacién de tasas de crecimiento de larvas de Sardinops (en mm d")

obtenidas de diferentes modelos de crecimiento y la tasa de crecimiento promedio
de larvas obtenida del retrocalculo del presente estudio.

_TASA DE ANO ESTADIO YLONGITUD | LUGAR. a _REFERENCIA |

CRECIM. — ESTANDAR(@nm) = =
PROM. (mm —— == 2S

1.0 1985 S.sagax (5-10 mm) Pert Butler y Rojas, 1985 ,T=18.6°C
0.75 1985 S.sagax (11-15 mm) Pert Butler y Rojas, 1985, T=18.6 °C
1.0 1985 S sagax ( 16-20 mm.) Pert Butler y Rojas, 1985, T=18.6 °C
0.66 1985 S. sagax (21-25 mm) Pert Butler y Rojas, 1985, T=18.6 °C
0.65 1985 S. sagax (5-10 mm) Chile Castillo et al., 1985, T=12.5 °C
0.40 1985 S. sagax (11-15 mm) Chile Castillo et al., 1985, T=12.5 °C
0.29 1985 S. sagax (16-20 mm) Chile Castillo et al., 1985, T=12.5°C
0.86 1991 S. sagax (7 -26.6 mm) Golfo Cal. Segovia-Quintero, 1991, T=30°C
0.80 1987 S. sagax (7 -26.6 mm) California Butler (1987)
0.36 1994 S. sagax (4-35 mm) Ensenada Presente estudio T=

Algunos estudios han mostradola influencia de la temperatura en el crecimiento de

los clupeidos, por ejemplo, el crecimiento de larvas de sardina monterrey en el Golfo de
California durante 1991 fue alto registrandose una tasa de 0.895 mm/dia a una temperatura

de 30°C (Segovia-Quintero, 1991). En aguas de Peru se registro una tasa de crecimiento

alta de 0.66 a 1.00 mm/dia para Sardinops sagax jenyns a una temperatura de 18.6°C
(Butler y Rojas de Mendiola, 1985).

Las tasas de crecimiento de los estadios 6 (juvenil I de 60-85 mm de LE) al 9 son

comparables con las reportadasenla literatura para diferentes especies de clupeidos (Blaxter
y Hunter, 1982), y muestran un crecimiento mas rapido de los juveniles al aumentarla talla
 94

(Szedimayer, 1992) Este rapido crecimiento permitiria a la larva aumentar su talla corporal
con el fin de evitar la depredacion.

I1.3.6 Duracion en dias de los estadios juveniles

Un requisito indispensable para la construccién y analisis del modelo matricial de

Lefkovich es el conocimiento de la duracién en tiempo entre los diferentes estadios de
desarrollo. Las variaciones en la duracion del estadio es un factor que afecta la tasa de
crecimiento y ligeros cambios en este valor pueden ocasionar grandes cambios en el
crecimiento poblacional (Lo ef al., 1996).

La duracion del estadio de desarrollo es un resultado de la tasa de crecimiento y el

modelo considera una mortalidad total acumulada durante un periodo de un estadio de
desarrollo a uno posterior (Lo ef al., 1996), es decir, un crecimiento lento y por lo tanto una
mayor duracion del estadio aumentarian la mortalidad de dicho estadio afectando la
sobrevivencia (Watanabe y Kuroki, 1997).

Las duraciones de los estadios larvales y juveniles reportadas en este estudio

mostradas en la tabla VIII, difirieron grandemente de las duraciones promedio presentadas
en la tabla II resultantes de los valores de la literatura de la sardina monterrey para el area de
California (Smith, 1992; Butler e¢ a/., 1993; Lo et al, 1996), a pesar que en todos los
trabajos se utiliz6 una divisiOn de los estadios de desarrollo en intervalos de 25 mm de LE a
partir del estadio 4 (larva tardia de 10 a 35 mm de LE), sugerida por Smith (1985), con el
fin de desarrollar el modelo de Lefkovich.

Es posible que las diferencias entre las duraciones se debieran a la forma de obtener
estos valores, ya que las duraciones reportadasenla literatura fueron derivadas de curvas de
crecimiento (Butler ef al., 1993), mientras que para este estudio las duraciones se
obtuvieron de tasas de crecimiento retrocalculadas, es decir, del cociente del intervalo de
talla (mm) entre la tasa de crecimiento promedio especifico del mismo estadio (mm/dia), lo
cual se puede considerar mas real La tabla XV muestra una comparacion de las duraciones
 95

en dias, para tres estudios que obtuvieron las duraciones de los estadios con diferentes
métodos. De manera general los datos obtenidos se comparan en mayor medida con los
propuestos por Loef a/. (1996) , en particular para los estadios 2 , 3 y 6. Sin embargo para
los otros estadios resultaron completamente diferentes.

Tabla XV. Comparacion de las duraciones promedio por estadios de desarrollo y las
duraciones para los diferentes estadios obtenidas del retrocalculo de las tasas
diarias de crecimiento del presente estudio.

ESTADIO _| Butleret al. (1983)Loetal. (1996) __Presente estudio

2- larva eon vitelo 7 31 ~ nad. ~ 19
3 larva temprana 11 16 17

4- larva tardia 35 59 49
5 juvenil temprano 25 30 40
6-Juvenil I 50 31 39

7- Juvenil I 110 53 38
8- Juvenil Il 146 71 36
9-Juvenil IV 170 90 34
10 Prerecluta 175 n.d. 33

Comose menciono anteriormente, la discrepancia en los valores de las duraciones de

los estadios se deben principalmente a que los datos en los trabajos de Butler ef a/ (1983) y
de Lo et al (1995) se basaron en interpolaciones basadas en una curva de crecimiento de
organismos adultos. La diferencia entre los valores de las duraciones propuestas por Lo ef
al (1995) y las del presente estudio son menores, como consecuencia de un analisis del
crecimiento de otros estadios (larvas y algunos juveniles). La aportacion de este estudio no
solamente es caracterizar el crecimiento de los juveniles de sardina para un afio o una
estacion en particular. La aportacion mas importante de este estudio fué el demostrar el
grado de variabilidad que se presenta en el crecimiento de los juveniles de sardina, aspecto
que anteriormente no se habia logradoporla falta de muestras.
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96

IV.4. Factores bidticos y abiéticos de la zona noroccidental de la peninsula de Baja

California y su relacién con la tasa de crecimiento.

La variabilidad en la tasa de crecimiento encontrada en este trabajo puede deberse a

la influencia de los factores bidticos comola cantidad y calidad del alimento, el tamafio del
organismo y la competencia intra e interespecifica entre otros (Jones, 1976, Wooton ,1991).
Asi comoa factores abidticos, dentro de los mas importantes se encuentran la temperatura,
la salinidad, la cantidad de alimento, la cantidad de oxigeno e intensidad de luz (Simkiss,
1974; Morales-Nin, 1991). Los factores abidticos no actuan directamente en el crecimiento
sino a través del suministro y demanda de energia a este (Brett, 1979).

En este estudio se considera que el crecimiento de los juveniles no estuvo limitado

por el alimento, ya que la mayor abundancia de zooplancton en la Bahia de Todos Santos
generalmente se ha registrado durante los meses de verano (Junio-Septiembre), que coincide
con el periodo de muestreo de este trabajo (Castro-Longoria, 1987). Es necesario considerar
esta variable entre otros factores, ya que la tasa de crecimiento puedeestar limitada por la
disponibilidad de alimento como se ha reportado para larvas de Sardina pilchardus (Re,
1983), mientras que una baja en la produccién del zooplancton durante las condiciones del
Nifio provocd una reduccién en el crecimiento de juveniles de sardina monterrey en la
Corriente de California durante 1983 (Butler, 1987).

Si bien la mayor concentracion de diatomeas para 1993 fue registrada en el mes de

junio (Millan-Nufiez y Loya-Salinas, 1993), para 1994 las diatomeas dominaron solamente
en el mes de marzo, mientras que en el resto de los muestreos el nanoplancton y los
dinoflagelados fueron los mas representativos (Espinosa-Carreon, 1996). Para este estudio
no se conoce el grado de influencia de las diatomeas en el crecimiento de los juveniles de
sardina. Sin embargo es posible que el crecimiento pueda ser afectado de forma analoga con
las larvas y juveniles de la anchoveta Engraulis mordax, donde una concentracion alta de
diatomeas inhibe la alimentacion ocasionando gran mortalidad y afectando el reclutamiento
(Manny Lazier, 1989).
 97

En general, la variabilidad en las trayectorias de crecimiento individuales de los 72

ejemplares de este estudio puede deberse a que los juveniles provienen de periodos y
estaciones de colecta distintos donde estuvieron expuestos a condiciones externas distintas,
como disponibilidad de alimento, temperatura, cantidad de luz, como se discutid
anteriormente; pero por otro lado Flores-Coto ef a/. (1992), mencionan que también se debe
a factores poblacionalesintrinsecos de la especie que desempefian una funcion importante en
la variabilidad del crecimiento.

Aspectosfisiolégicos involucrados en el crecimiento de los juveniles.

El crecimiento de los juveniles también puede explicarse en términos bioenergéticos,

segun el modelo de crecimiento de Pauly (1984), quien considera que la formacion de los
incrementos son consecuencia de cambios diurnos en los niveles de actividad y cambios en el
presupuesto de oxigeno delos tejidos del organismo, por lo que en peces de habitos diurnos,
el alto gasto energético durante actividades comola alimentacion, natacion o la interaccion
social, produciran acido lactico en los tejidos corporales durante el dia (Wardle, 1978). Esas
condiciones también ocurren en los fluidos que rodean a los otolitos, lo que produce
alteraciones en la capa mas externa del otolito. En la noche, cuando los juveniles se
encuentran “en descanso”relativo, se compensara la deuda del oxigeno residual en que los
organismos han incurrido en el dia y el crecimiento continuara utilizando las reservas de los
aminoacidos sintetizados durante el dia (Brothers, 1981), por lo anterior, es posible que
estos procesos provocaranlas irregularidades observadasen el ancho de los incrementos.

Comoenel estadio juvenil no se destina energia para la reproduccion,las diferencias

en las tasas de crecimiento deben estar relacionadas con diferencias en el balance de los
costos metabolicos y el consumo de alimento. Ademas las tasas de crecimiento variables
indican un intervalo amplio en el crecimiento (Brett, 1979), que es una caracteristica
ventajosa para especies que pasan los estadios de vida tempranos en la zona epipelagica
donde el riesgo de depredacion es grande. Un intervalo amplio de crecimiento permite el
 98

crecimiento rapido cuandoel alimento es abundante y una transicion rapida a la formacion

del cardumen. Para este estudio, con los datos analizados y la informacion consultada en la
literatura, es posible que los cambios de temperatura superficial del mar, junto con los
cambios en el componente del viento y produccion de alimento pudieran ser las principales
causas que explicaran la fluctuacion de las tasas de crecimiento de los juveniles de sardina
registradas para el verano de 1994.

IV. 5. Modelo Matricial de Lefkovich

En este estudio la informacion de los parametros de crecimiento, mortalidad y

fecundidad reportados en la literatura y utilizados para la construccion del modelo de
Lefkovich se consideraron representativos de una poblacion de sardina comola descrita para
la raza nortefia de la sardina monterrey distribuida desde San Francisco, California, EUA,
hasta Punta Eugenia BCS., México (Hernandez-Vazquez, 1995). Se considerd que el
modelo de Lefkovich construido con estos parametros y ajustado en la mortalidad de los

juveniles para obtener una tasa de crecimiento en equilibrio (A=1.00), y una estructura
estable de edades en su crecimiento poblacional, result6 adecuado para estudiar el impacto
del cambio en la duracién de los estadios juveniles en el ritmo de crecimiento de la
poblacion.

Los resultados del analisis de del modelo de Lefkovich de este estudio, mostraron
distintos cambios en la tasa de crecimiento poblacional de la sardina en respuesta a los
cambios en las duraciones minima y maxima de los estadios juveniles I y juvenil I. Para el
estadio Juvenil I, el cambio de la duracion minima registrada con respecto al modelo inicial

en equilibrio (A=1.00) de 24 dias result6 en un crecimiento anual del 8.9 %, mientras que la
duracion maxima de 69 dias result en un decremento del 13 % anual. Los cambiosen las
duraciones del estadio Juvenil II mostraron resultados similares a los del estadio anterior. La
duracion minima de 27 dias mostré un crecimiento anual del 12 %; mientras que la duracion
maxima de 62 dias result6 en un incremento poblacional del 4 % anual.
 99

La comparacion de los resultados del modelo de Lefkovich para los cambios en las
duraciones de los estadios Juvenil I y Juvenil IT sugieren que las duraciones maximas en
estos estadios provocan una reduccién en la tasa de crecimiento de la poblacion, y porel
contrario, el acortamiento en la duracidn en dias de los estadios incrementa la tasa de
crecimiento poblacional. No es bien claro si las sardinas pueden hacer variar este crecimiento
en respuesta a las condiciones prevalecientes o el crecimiento es independiente de la
influencia de estas condiciones, sin embargo algunos autores mencionan que el acortamiento
de la duracion puede representar una estrategia de la sardina monterrey para incrementarla
sobrevivencia ya que el acortamiento en la duraciOn de los estadios tempranos de alta
vulnerabilidad por una rapida tasa de crecimiento resulta en un menor tiempo de
permanencia en los estadios mas vulnerables (Smith, 1985; Butler et a/., 1993; Lo ef al.,
1995).

El incremento de la tasa de crecimiento poblacional del modelo de Lefkovich como

resultado del acortamiento de los estadios criticos de mayor vulnerabilidad también se
comparo favorablemente con los obtenidos del modelo de Lefkovich para un organismo de
habitos bentonicos como el pez lenguado Doversole, en donde la prolongacion de la fase
pelagica, es decir una mayor duraci6on del estadio, redujo el crecimiento de la poblacion,
mientras que el establecimiento tempranodela larva al fondo oceanico, comoresultado de
una menor duracién en ese estadio, incremento el reclutamiento de esta especie a la
poblacion adulta (Butler et a/., 1996).

Los cambios en la duracién minima de los estadios juveniles I y II que afectaron

positivamente el cambio porcentual en el crecimiento poblacional de la sardina en el modelo,
no pueden considerarse completamente concluyentes, ya que seria necesario analizar la
influencia del cambio porcentual resultante del analisis de las otras “tasas vitales” como son
la tasa de mortalidad por estadio y los valores de fecundidad para los estadios adultos, ya
que pueden mostrar mayorinfluencia en el crecimiento de la poblacion que los estadios
juveniles (Lo ef al., 1995). Lo anterior pudo ser confirmado al analizar los resultados de los
 100

cambios en las duraciones del estadio cuatro (larva tardia), donde el cambio de la duracion
maxima de 86 dias result6 en un decremento poblacional mayor del 34 % anual, mientras
que la duraciOn minima de 23 dias registro el mayor crecimiento poblacional del modelo con
un cambio porcentual del 34 % anual.

El resultado anterior se comparé favorablemente con los resultados del modelo de

Lefkovich obtenidos por Smith et a/. (1985) y Butler ef a/. (1993) que consideraron que
para la sardina monterrey la sobrevivencia de las larvas tardias es el factor controlador de la
abundancia poblacional de la especie. Sin embargo, estudios mas recientes realizados por Lo
et al. (1995), consideran que la sobrevivencia de los juveniles es el factor clave que controla
la abundancia de los peces de “vida corta” comolas sardinas y anchovetas. Para este estudio
con juveniles los resultados sugieren que la tasa de crecimiento de las larvas tardias y
juveniles tempranos (11 a 60 mm de LE) tienen mayorinfluencia en la tasa de crecimiento
poblacional.

La comparacion delos valores de la duracion promedio del presente estudio con las
duraciones de los estudios de Butler e¢ a/. (1983) y Lo et al. (1995) expuestas en la tabla
XV demuestran la amplia varianza entre ellas, como resultado de la utilizacion de diferentes
métodos para su estimaciOn comose discutid anteriormente. Por lo anterior, los resultados
de este estudio deben tomarse con precauciOn, y para estudios futuros sera necesario
aumentar la precision y exactitud de las estimaciones de los parametros en particular
aumentar el tamafio de muestra y realizar otra serie de lecturas de incrementos de
crecimiento para los estadios de juvenil IV hasta adultos (160 a 180 mm de LE) de muestras
de la poblacion adulta de sardina monterrey de la zona noroccidental de Baja California.

Los resultados del modelo de Lefkovich en este estudio confirmaron que el

acortamiento en la duracion de los estadios de larvas y juveniles y por lo tanto un aumento
en la sobrevivencia incremento las tasas de crecimiento poblacional de la sardina monterrey.
En este trabajo, la talla de mayor influencia en el crecimiento poblacional fue la
correspondiente a los 11 a 60 mm de LE correspondientes a los estadios de larva tardia y
 101

juvenil I por lo que en estudios posteriores seria necesario monitorear la tasa de crecimiento
de estos estadios en un mayor periodo de tiempo, conel fin de detectar algun cambio en la
tasa de crecimiento que permita anticipar un indice de la “fuerza del reclutamiento”.

La deteccién oportuna de una falla en el reclutamiento de juveniles a la poblacion

adulta que puede obtenerse del andalisis de la tasa de crecimiento delas larvas y juveniles y
su posterior analisis con un modelo de Lefkovich, aun con un cierto grado de incertidumbre
puede representar una alternativa a considerar dentro de la administracion pesquera de la
sardina monterrey. Esta informacion debe ser considerada junto con los resultados de
modelos analiticos y otros analisis de la pesqueria para establecer politicas de manejo y
proponer acciones comola compra de equipo,solicitud de créditos, etc., si se pronostica un
buen reclutamiento, o por el contrario buscar acciones alternativas que permitan enfrentar
las consecuencias de una temporada de pesca deficiente, o bien una temporada de pesca
buena que podria tener un impacto significativo sobre la poblacion.

Caswell (1989) menciond que la utilidad de los modelos matriciales esta en la

“proyeccion” de la dinamica poblacional hacia el futuro y no en la “prediccién” de la
dinamica poblacional futura. Por lo anterior, puede concluirse que este tipo de modelos
permiten identificar los parametros poblacionales de mayor importancia y ayudan a enfocar
los esfuerzos de investigacion hacia la deteccidn de la presencia de un cambio en unestadio
critico antes de que este cambio lIlegue a afectar a la poblacion completa. La discusion de
estos cambios tendran implicaciones en la administracion de la tasa y forma de explotacion
del recurso asi como la capitalizacién de la industria (Hammann, 1992). Finalmente, sera
necesario continuar este tipo de estudios con informacion mas detallada de los parametros
del ciclo de vida, en particular de la manera de estimar la tasa de mortalidad por estadio (se
supone mortalidad total, es decir mortalidad natural + mortalidad por pesca), y su
incorporacion al modelo, lo anterior permitira un analisis mas detallado y confiable para
investigar los procesos que determinan la variabilidad del crecimiento poblacional de la
sardina monterrey.
 102

V. CONCLUSIONES

1.- La edad de los juveniles de Sardinops sagax durante el verano de 1994 se

presentaron dentro del intervalo de los 80 a 323 dias para el intervalo de tallas de los 54 a
173 mm de longitud estandar. La tasa de crecimiento somatica promedio para los juveniles,
estimada por el modelo de crecimiento de Gompertz fue de 0.61mm/dia que se consider6
dentro del intervalo de las tasas de crecimiento reportadasen la literatura.

2.- La variabilidad en el crecimiento de los juveniles de Sardinops sagax analizada de

la relacion entre el ancho de cada incremento en micras respecto a la edad en dias y el
retrocalculo de la tasa de crecimiento promedio porestadio de desarrollo, se encontraron en
el intervalo de 0.65 + 0.09 mm/dia para el estadio Juvenil I (60-85 mm de LE), y Juvenil II
(86 a 110 mm de LE).

3.- Los resultados del modelo de Lefkovich, mostraron que el cambio en la duracién
del estadio de Juveniles I (60 a 85 mm LE), de 39 a 24 dias resulto en un aumento del 8.9 %

anual de la poblacion (A= 1.089). El cambio en la duracion de 38 a 27 dias para el estadio

de juveniles II (86 a 110 mm de LE), result6 en un incremento del 6.5 % anual en el

crecimiento de la poblacion (A= 1.065). El cambio hacia la duracion maxima para ambos

estadios result6 en un decremento en el cambio porcentual anual del 13 % (A= 0.87), y del

11% (A= 0.889) respectivamente.

4.- El incremento o decremento en el crecimiento poblacional de la sardina

monterrey, resultante del cambio en las duraciones de los estadios de desarrollo, puede ser
detectable por el analisis diario del crecimiento de los otolitos y el posterior andlisis de esta
informacion para observar el comportamiento de la poblacion, utilizando una matriz de
crecimiento poblacional comola desarrollada en el presente estudio.
LITERATURA CITADA

Ahlstrom, E.H. 1960. Synopsis on the biology of the pacific sardine Sardinops caeruleus.
FAOFish. Biol. Syn. No. 17.

Alvarez, F. y J.L. Butler. 1992. First attempt to determine birthdates and environmental
relationship of juvenile sardine, Sardina pilchardus (Walb.) in the region of Vigo (NW
Spain) during 1988. Bol. Inst. Esp. Oceanogr. 8 (1): 115-121.

Alvarez-Sanchez, L.G.1971. Medicién de corrientes superficiales en la Bahia de Todos

Santos, B.C. Tesis Profesional. Escuela Superior de Ciencias Marinas. Universidad
Autonomade Baja California. Ensenada, B.C., México, 68 pp.

Alvarez-Sanchez, L.G., R. Hernandez y R. Durazo. 1988. Patrones de deriva de los

trazadores lagrangeanos en la Bahia de Todos Santos. Ciencias Marinas, 14 (4): 135-162.

Andersen, T. y E. Moskness. 1990. Manual for reading daily increments. Ver.1.0 Biological
Station Flodevigen, 4800 ARENDAL, Norway.

Anderson, J.R, A.K. Morison y J.Ray. 1992. Age and growth of Murray Cod
Maccullochella peelii (Perciformes: Percichthyidae), inthe lower Murray-darling Basin,
Australia, from thin-sectioned otoliths. Aust. Mar. Freshwater Res., 43: 983-1013.

Anonimo, 1992. Analisis de la estructura de tallas y biometria de la sardina monterrey

(Sardinops sagax) para dos tipos de muestreo. Manuscrito no publicado. CICESE.

Argote, E.M.L., F.L. Gavidia y A.Amador. 1991. Wind-induced circulation in Todos Santos
Bay, B.C., México. Atmosfera, 4: 101-115.

Arocena-Ponce de Leon, 8.1996. Analisis comparativo del desarrollo de la morfologia

funcional de alimentacion en la sardina monterrey (Sardinops sagax caeruleus) y \a
anchoveta nortefia (Engraulis mordax). Tesis de Maestria CICESE. 140p.

Arthur, D.K. 1976. Food and feeding of larvae of three fishes occurring in the California
Current, Sardinops sagax, Engraulis mordax and Trachurus symetricus. Fish. Bull., U.S.
74:517-530.

Bagenal, T.B. y F.W. Tesch. 1978. Age and growth. En: T.B. Bagenal (Ed.) Methods for
Assessment of Fish Production in Fresh Waters. Third edition IBP handbook No. 3.
Blackwell Scientific Publications. London.
 104

Balbontin,F. y A. Canobbio 1992. Growth and survival of chilean sardine Sardinops sagax
larvae reared at different densities of food. Rev. Biol.Mar. Valparaiso, 27(1): 101-112.
Baumgartner, T.R. y N.Christensen.1985. Coupling of the Gulf of California to large scale
interanual climatic variability. J.;Mar. Res. 43:825-848.

Baumgartner, T.R., A. Soutar, y V. Ferreira-Bartrina. 1992. Reconstruction of the history of

Pacific sardine and northern anchovy populations over the past two millenia from
sediments of the Santa Barbara Basin. Calif. Coop. Oceanic. Invest. Rep. 33:24-40.

Bautista-Romero, J.J., D.Lluch-Belda, D. Lluch-Cota y S. Lluch-Cota. 1994. Distribuci6én

del desove de cuatro especies de peces pelagicos en la Corriente de California. En: Taller
de evaluacion de los efectos del cambio global en las pesquerias de pelagicos menores. 2-
4 de noviembre de 1994. CRIP-Ensenada, México.

Bakun, A. 1973. Coastal upwelling indices, west coast of North America, 1967-1973. U.S.
Dep. Commer., NOAA tech. Rep. NMFS. SSFR-671, 103p.

Bakun, A. y C.S. Nelson. 1977. Climatology of upwelling related processes of Baja

California. Calif. Coop. Oceanic Fish. Invest. Rep. 19: 107-127.

Bakun , A. 1993. The California Current, Benguela Current, and Southwestern Atlantic
Shelf Ecosystems: A Comparative Approach to Identifying factors regulating Biomass
Yields. En: K. Sherman., L.M. Alexander and B. Gold (eds.) Chapter 18: 199-221.

Barnes, J.T. y T. Foreman. 1994. Recent evidence for the formation of annual growth
increments in the otoliths of young pacific sardines (Sardinops sagax). Cal. Fish and
Game(80): 1: 29-35.

Barnes, J.T., L.D.Jacobson., A.D. MacCall y P. Wolf. 1992. Recent population trends and
abundanceestimates for sardine (Sardinops sagax). Calif. Coop. Oceanic. Fish. Invest.
Rep. 33: 60-75.

Beamish, R.J. y R.A. Fournier. 1981. A method for comparing the precision of a set of age
determination. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 38: 982-983.

Beamish, R.J.y G.A. McFarlane. 1987. Current trends in age determination methodology.
In: R.C. Summerfelt and G.E. Hall (eds.) Age and growth offish. p. 15-42. Iowa State
Univ.Press.

Bernal, P.A. 1981. A review of the low frecuency response of the pelagic ecosystem in the
California current. Calif. Coop. Oceanic. Fish. Invest. Rep. 22: 49-62.
 105

Blaxter, J.H.S. y J.R. Hunter. 1982. The biology of the Clupeoid Fishes. In: Advances in
Marine Biology. vol. 20. J.H.S. Blaxter, F.S. Russell and R. Yonge. editors. Academic
Press, New York. pp 1-223.

Bertalanffy, L. von. 1938. A quantitative theory of organic growth (inquiries on growth).

HumanBiology 10(2: 131-213.

Bolz,G.R. y R.G.Lough. 1988. Growth through thefirst six months of Atlantic cod Gadhus
morhua, and haddock, Melanogrammus aeglefinus, based on daily otolith increments.
Fish. Bull., U.S. 86:223-235.

Brault,S. y H. Caswell. 1992.Life Cycles and population Dynamics. Mathematical Models

for Marine Organisms. Oceanus.pp.86-93.

Brault, S. y H. Caswell. 1993. Pod-specific demography ofkiller whales (Orcinus orca).

Ecology, 74(2) pp. 1444-1454.
Brett, J.R. 1979. Environmental factors and growth. En: Fish Physiology. Kim D. Hyatt
Editor. Academic Press, Inc., Vol. VII. Cap. 10 pp. 288-310.

Brett, J.R. y T.D.Groves. 1979. Physiological energetics. En: Fish Physiology. Kim D. Hyatt
Editor. Academic Press, Inc. Vol. VII. Cap. 5 pp. 288-310.

Brisefio-Duefias, R.1996. Los modelos matematicos como estrategia para el planteamiento

de alternativas de manejo destinados a la recuperacion de tortugas marinas. En: Temas
sobre la administracion de recursos pesqueros en Mexico. A.Ruiz-Luna (ed.) U.A.S.,
México.

Brothers, E.B.1981.What can otolith microstructure tell us about daily and subdaily events
in the early life story of fish? Rapp. P.Cons. Explor. Mer., 178:393-394.

Brothers, E.B., C.P. Mathews y R. Lasker. 1976. Daily growth ofotoliths from larval and
adult fishes. Fish. Bull., U.S. 74: 1-8.

Butler, J.L., M. L.Granados., J.T. Barnes., M.Yaremko y B. Macewicz. 1996 Age

composition, growth, and maturation of the pacific sardine (Sardinops sagax) during
1994.CalCOFI Rep., Vol.37:152-159.

Butler, J.L. 1996. Growth and duration of the planktonic phase and a stage based population
matrix of Dover sole Microstomus pacificus. Bull. Mar. Sci., 58 (1): 29-43.

Butler, J.L., PE. Smith y N.H.C. Lo 1993. The effect of natural variability of life history
parameters on anchovy and sardine growth population. CalCOFI. Rep. 34, 55-62.
 106

Butler, JL. 1989. Growth during the larval and juvenile stages of the northern anchovy
Engraulis mordax, in the California Current during 1980-1984. Fish. Bull. 87:642-652.

Butler, J.L. 1987. Comparison of the early life story of the Pacific sardine and northern
anchovy with implications of species interactions. PhD. Thesis, Univ. Cal. San Diego, Ca.
242pp.

Butler, J.L. y B. Rojas de Mendiola. 1985. Growth oflarval sardines off Peru. CalCOFI
Rep. XXVI, 113-118.

Calderén-Aguilera, L.E. 1989. Modelo de las variaciones del crecimiento de la bacaladilla

Micromesistius poutassou del Mediterraneo Occidental y su relacién con el ambiente.
Tesis Doctoral. Universidad Politécnica de Catalufia, Barcelona. 295 pp.

Campana, S.E. 1996. Year-class strength and growth rate in young Atlantic cod Gadus
morhua. mar. Ecol. Progr. Ser. Vol. 135:21-26.:21-26.

Campana, S.E.1992. Measurement and interpretation of the microstructure offish otoliths,

p.59-71. In D.K. Stevenson and S.E. Campana [ed.]. Otolith microstructure examination
and analysis. Can. Spec.Publ. Fish. Aquat. Sci.117.

Campana, S.E., J.A. Gagné y J. Munro. 1987. Otolith microstructure of larval

herring(Clupea harengus): imageor reality?. Can.J. Fish Aquat. Sci. 44:1922:1929.

Campana, S.E. y J.D. Neilson. 1985. Microstructure of fish otoliths. Can. Fish. Aq. Sci. 42
(5):1014-1032.

Casselman, J.M. 1982. Age and growth Assesment of Fish from their Calcified Structures-
Techniques and Tools. En: E.D. Prince and L. Pulos (Eds). Proceedings of the
International Workshop on Age Determination of Oceanic Pelagic Fishes: Tunas,
billfishes and Sharks. NOAA Tech. Rep. 8 : 1-17.

Castillo, G., E. Aguilera, G. Herrera, P.A. Bernal, J.L. Butler, C. Chong, C. Veloso. 1985.
Larval growth rates of the pacific sardine Sardinops sagax sagax off central Chile,
determined by daily ring countsin otoliths. Biol. Pesquera, Chile. 14, 3-10.

Castro-Longoria, R. 1987. Variacion espacial y temporal en la biomasa de zooplancton en la

Bahia de Todos Santos, B.C. Mexico. Octubre de 1982 a Septiembre de 1985. Tesis de
licenciatura. Esc. Sup.Cienc. Mar. UABC. 58 pp.

Caswell, H.1989. Matrix population models. Construction, Analysis, and Interpretation.

Sinauer Assoc. Inc. Ma. USA.
 107

Cisneros-Mata, M.A. , J.M. de Anda , J. Estrada, F. Paez, A. Quiroz. 1988. Pesquerias de

sardina del Golfo de California y costa de Sinaloa (informe 1986-1987 y diagnostico).
Guaymas, Sonora. Sepesca, Inst. Nal. de la Pesca. 68 p. (Doc. interno).

Cisneros-Mata, M.A.1986. El recurso sardina del Golfo de California y su relacion con

cambios ambientales. En: Mem. I Interc. Academ. Invest. en el mar de Cortés. CICTUS.
Hermosillo, Son.

Clark, F.N. 1947. Analysis of the populations of the pacific sardine on the basis of the
vertebral counts. Cal. Fish and Game, Fish. Bul, 65:1-26.

Clark , F.N. y J.F. Janssen. 1945. Movements and abundanceofthe sardine as measured by
tag returns. En: Results of tagging experiments in California waters on the sardine
Sardinops caerulea. Fish. Bull. Calif. 61:7-42.

Clark, F.N., y J.C. Marr 1955. Population dinamics of the pacific sardine. CalCOFI
Programs rep. 4-52.

Clark, F.N. y J.C. Marr. 1928. The weight-lenght relationship of the California sardine
(Sardina caerulea) at San Pedro. Calif. Div. Fish Game. Fish. Bull, 12.58p.

Crawford, R.J.M., L.G. Underhill, L.V. Shannon, D.Lluch-Belda, W.R. Siegfred y C.A.
Villacastin-Herrero. 1991. An empirical investigations of trans-oceanic linkgages between
areas of high abundance of sardine. En: Long Term Variability of Pelagic Fish
Populations and their Envionment. Proceedings of the International Symposium. Seandai,
Japan, 14-18 November 1989. Pergamon Press Plc. Oxford. 319-332.

Creaser, E.P.y H.C. Perkins. 1994. The distribution, food, and age of juvenile bluefish
Pomatomussaltatrix in Maine. Fish. Bull. 92: 494-508.

Crecco, V.A. y T.F. Savoy.1985. Effects of biotic and abiotic factors on the growth and
survival of young American shad in the Connecticut River. Canadian Journal of Fisheries
and Aquatic Sciences. 42: 1640-1648.

Crouse, D.T., L.B. Crowder y H. Caswell. 1987. A stage based population model for
loggerhead sea turtles and implications for conservation. Ecology, 68, 1412-1423.

Cury, P. 1988. Pressions selectives et nouveautes evolutives: une hypotese pour comprende
certains aspects des fluctuations a long terme des poissons pelagiques cotiers. Can. J.
Fish. Aquat. Sci. 45:1099-1107.

Cury, P. y C. Roy. 1985. Optimal environmental window and pelagic fish recruitment
success in upwelling areas. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 461: 670-680
 108

Cushing, R. 1981. Marine Ecology and Fisheries. Cambridge University Press: 278 pp.

Chang, W.B., 1982. A statistical method for evaluating the reproducibility of age
determination. Can. Jour. Fish. Aquat. Sci., Vol. 39, pp1208-1210.

Chapman, D.G.1990. Statistical problems in fisheries.In:J.Hunter (Ed.) Writing for fishery

journals. American Fisheries Society. Bethesda, Maryland;8 1-92.

Chavez, H., S.Silva y J.H. Sunada. 1979. La pesqueria de la anchoveta Engraulis mordax en
California y Baja California durante 1975, con datos sobre el desarrollo de la industria en
1976 y 1977. Departamento de Pesca. Serie Cientifica # 20: 5-48.

David, A.W., J.J. Isely y Ch. B. Grimes. 1993. Differences between the sagitta, lapillus, and
asteriscus in estimating age and growth in juvenile red drum. Sciaenops ocellatus. Fish.
Bull. 92:509-515.

DeRoos, A.M., O. Diekmann, y A.J.Metz. 1992. Studying the dynamics of structured

population models: a versatile technique and its application to Daphnia. Am. Nat. Vol.
139, pp 123-147.

Espinoza-Carreon, T.L. 1996. Productividad primaria y su relacion con algunas variables

bio-dpticas en la Bahia de Todos Santos, Baja California, México. Tesis de Maestria.
CICESE.157 p.
Félix-Uraga, R. 1990. Crecimiento de Sardinops sagax caerulea en Bahia Magdalena,
México. /nv. Mar.CICIMAR.Vol.5 No.1

Félix-Uraga, R y R. Alvarado-Castillo. 1994. La pesqueria de sardina monterrey en la costa

occidental de la Peninsula de Baja California, durante 1981 a 1993. En: Taller Taller de
evaluacion de los efectos del cambio global en las pesquerias de pelagicos menores. 2-4
de noviembre de 1994, CRIP-Ensenada, México.

Fitch y Lavenberg. 1971. Marine food and gamefishes of California. Univ. Calif.
Press.Berkeley, 155p.

Foreman, T.J.1995. Estimaciones de la edad y crecimiento, y una evaluacion de las técnicas

de determinar la edad, del atun aleta azul del norte, Thunnus thynnus, en el Océano
Pacifico.Boletin Comision Interamericana del Attn Tropical Vol. 20, No. 4

Frey, H.W. (editor).1971. California’s living marine resources and their utilization. Calif.
Dept. of Fish and Game, Sacramento, CA. 95814. 148 p.
 109

Gallardo-Cabello, M. 1989. Problematica y alternativas se solucién en las investigaciones

para el manejo de las pesquerias de pelagicos menores: Sardina y Anchoveta. Cap. 8:
227-254. En: Rosa-Vélez J. de la y F. Gonzalez-Farias (eds) Temas de Oceanografia
Biologica en México. Ensenada. 337pp.

Gallego, A., M.R. Heath., E. Mckenzie, L.H. Cargill. 1996. Environmentally induced
shortt-term variability in the growth rates of larval herring.Mar. Ecol. Progr. Ser. Vol.
137:11-23.

Garcia-Franco, W. y_ F.J. Sanchez. 1995. Boletin Informativo mensual # 44. Proyecto

Pelagicos Menores. Centro Regional de Investigacion Pesquera-Ensenada. INP.
SemarNyP

Garcia-Franco, W., A. Cota-Villavicencio, M.L.Granados-G. 1992. Situacion actual de la

pesqueria de pelagicos en ralacion con el medio ambiente. En: Taller de pelagicos
menores. SEPESCA-INP. 22-24 de Julio, Guaymas, Sonora.

Garcia- Franco, W.A. 1995. Comportamiento de la pesqueria de pelagicos menores en la

costa occidental de Baja California durante 1995. secretaria de pesca, Inst. Nal. de la
Pesca, CRIP Ensenada.

Garcia-Franco, W. y_ F.J. Sanchez. 1996. Boletin Informativo mensual # 50. Proyecto

Pelagicos Menores. Centro Regional de Investigacién Pesquera-Ensenada. INP.
SemarNyP

Garreton, M., y F. Balbontin, 1982. Efecto de la temperatura en el desarrollo embrionario y

crecimiento inicial de las larvas de la sardina espafiola, Sardinops sagax musica en
condiciones de laboratorio. Rev. Biol. Mar. Valparaiso 18 (1): 57-71.

Gauldie, R.W., LF. West y G. H. Coote. 1995. Evaluating otolith age estimates for
Hoplosthetus atlanticus by comparing patterns of check, cycles in microincrement width
and cycles in stronium and calcium composition. Bull. Mar. Sci., 56(1): 76-102.

Gauldie, R.W. 1994. The morphological basis of fish age estimation methods based on the
otolith of Nemadactylus macropterus. Can. J. Fish. Aquat. Sci., Vol. 51,: 2341-2362.

Gil-Hernandez, R. 1986. Flujo de aminoacidos disueltos y su efecto sobre el crecimiento de

huevos y larvas de la anchoveta nortefia Engraulis mordax Girard. Tesis de Maestria.
CICESE.

Gil, S.E., S. Larios, R. Blanco y O. Delgado. 1991. Rapidez y direccion del viento en la
Bahia de Todos Santos, B.C. Reporte de Datos. Instituto de Investigaciones
Oceanologicas. UABC.
 110

Gotelli, N.J. 1995. A Primer of Ecology . Sinauer Associates, Inc. Publishers. Sunderland,
Mass. 206p.

Grahame, J. 1987. Plancton and Fisheries. Edward Arnold Ltd. 102-111 pp.

Grant, W.S. y R.W. Leslie. 1996. Late pleistocene dispersal of Indian-Pacific sardine
population in an ancentlineage of the genus Sardinops.Marine Biology. 126: 133-142.

Grant, W.E.1986.System analysis and simulation in wildlife and fisheries sciences. John
Wiley and Sons.

Grijalva-Chon, E., Castro-Longoria, R., y M.G.Hammann. 1985. Temperature andvisibility

in Todos Santos Bay, B.C. México, October 1982 to September 1985. Cienc. Mar. 11-
39-48.

Gunderson, D.R. 1993.Surveys of Fisheries Resources.John Wiley and Sons..

Gutiérrez, E. y B. Morales-Nin. 1986.Timeseries analysis of daily growth in Dicentrarchus

labrax L. otoliths J. exp mar. Biol. Ecol. 103 (1,2,3): 163-179.

Hammann, M.G., T.R. Baumgartner y A. Badén-Dangon. 1988. Coupling of the pacific

sardine Sardinops sagax caeruleus life cycle with the Gulf of California pelagic
environment. CalCOFI Rep. , Vol. XXIX: 102-109

Hammann, M.G. 1991. Spawning habitat and egg and larval transport and their importance
to recruitment of pacific sardine Sardinops sagax caeruleus in the Gulf of California. En:
Long Term Variability of Pelagic Fish Populations and their Envionment. Proceedings of
the International Symposium. Seandai, Japan, 14-18 November 1989. Pergamon Press
Ple. Oxford. 271-277.

Hammann, M.G., P.E. Smith., M.O. Nevarez Martinez. 1992. Primeros ensayos del uso de
las matrices poblacionales para la sardina monterrey Sardinops sagax caeruleus en el
Golfo de California. En: TV Congreso de la Asociacion de Investigadores del Mar de
Cortés. Univ. Auton. de Baja California. 2,3,4 de septiembre de 1992 (Resumen).

Hammann, M.G. 1995. Variabilidad en corto a mediano plazo de poblaciones de pelagicos

menores. En: memorias del Taller sobre la evaluacion de los efectos del cambio climatico
global en las pesquerias de pelagicos menores. 2-4 de noviembre de 1994. Centro
Regional de Investigacion Pesquera. Ensenada, B.C. (Doc. interno)

Hammann, M.G., J.S. Palleiro., y O.Sosa-Nishizaki. 1995. The effects of the 1992 El Nifio
on the Fisheries of Baja California, México. CalCOFI. Rep., Vol. 36 pp.127-133.
 111

Hart, 1973. Pacific Fishes of Canada. Bull. Fish. Res. Board. Can., 180, 740 p.

Hayward, L.T., D.R. Cayan., P.J.S. Franks., R.J. Lynn., A.W. Mantyla., J.A. McGowan.,
P.E. Smith., F.B. Schwing and E. L. Venrick. 1995. The state of the California Current in
1994-1995. Calif. Coop. Oceanic Fish Invest. Rep. 36: 19-39.

Hedgecock , D., E.S. Hutchinson, G.Li, F.L.Sly y K. Nelson. 1989. Genetic and
morphometric variation in the Pacific sardine Sardinops sagax caerulea: comparisons and
contrasts with historical data and with variability in the northern anchovy, Engraulis
mordax. Fish. Bull. 87:653-671.

Hernandez-Vazquez, S. 1995. Distribucion y abundancia de huevosy larvas de sardina y

anchoveta en las costas de California y Baja California y su relacién con factores
ambientales: 1951-89. Tesis Doctoral CICESE.

Herrera, G., E. Aguilera, G. Castillo, P.A. Bernal. 1985. Growth of anchovy larvae
Engrautlis ringens in central Chile, determined by daily increment counts in otoliths. Biol.
Pesq. 14:11-15.

Holt, S.J.1959. A preliminary comparative study of the growth maturity and mortality of
sardines. Proc. World. Sci. on the Biology of Sardines and Related Species. Subject
Synopsis (4): 5 pp

Hjort, J.1914. Fluctuations on the great fisheries of northern europe viewed in the light of
biological research. Rapp. p. V. reun. Cons. Int. Explor, Mer. 20: 1-228.

Holmgren, D. y T.R. Baumgartner. 1993. A 250-year history of pelagic fish abundances

from the anaerobic sediments of the Central Gulf of California. CalCOFI rep. Vol 34:60-
68.

Houde, E.D.1987.Fish early life dynamics and recruitment variability. Am. Fish. Soc. Symp.
2, 17-29.

Hunter, JR. y R. Leong. 1981. The spawning energetics of female northern anchovy
Engraulis mordax. Fish. Bull. U.S. 78, 811-816.

Hunter, J.R. 1984. Inferences regarding predators on the early life history stages of cod and
other fishes. In: E Dahl, D.S. Danielson, E. Moskness, and P Soemdal (eds.) The
propagation of cod Gadus mordua L. Flodevidgen rapposter. 1: 533-562.

Iles, T.D. and M. Sinclair. 1982. Atlantic herring: stock discreteness and abundance. Sci.
215: 627-633.
 112

Jacobson L.D. y A.D. MacCall. 1995. Stock-recruitment models for Pacific sardine
Sardinops sagax. Can .J. Fish. Aquat. Sci, 52: 566-577.

Jenkins, G., y T.L.O. Davis. 1990. Age, growth rate, and growth trajectory determined from
otolith microstructure of southern bluefin tuna Zhunnus macoyii larvae. Vol. 63:93-104.
93-104.

Jones, C.1986. Determining age of larval fish with the otolith increment technique. Fish.
Bull.: Vol. 84, No. 1:91-103.

Jones, C. M. 1992. Development and application of the otolith increment technique, p. 1-11.
En D.K. Stevenson and E, Campana[ed.] Otolith microstructure examination and analysis.
Can. Spec. Publ. Fish. Aquat. Sci. 117.

Kawasaki, T. 1992.Mechanisms governing fluctuations in pelagic fish populations. In:

Payne, A.J.L., Brink, K.H., Mann, K.H. and R. Hilborn (Eds.) Benguela Trophic
Functioning. S. Afr. J. mar Sci. 12: 873-879.

Kawasaki, T. 1980. Why do somepelagic fishes have wide fluctuations in their numbers ?
Biological basis of fluctuations from the viewpoint of evolutionary ecology. 1065-1080 p.

Kimura, M. y G.T. Sakagawa. 1972. Observations on scale patterns and growth of the
pacific sardine reared in the laboratory. Fish. Bull: Vol. 70. No. 3.

Korrubel, J.L.1992. An age-structured simulation model to investigate species replacement

between pilchard and anchovy populations in the southern benguela. In: Payne, A.I.L.,
Brink, K.H., Mann, K.H. and R. Hilborn (Eds.) Benguela Trophic Functioning. S. Afr. J.
marSci, 12: 375-391.

Krebs, Ch.J. 1985. Ecologia. Estudio dela distribucion y abundancia. Ed. Harla. Mexico.

Lagler, K.F., JE. Bardach., R. Miller., D.R.M. Passino.1984. Ictiologia. AGT. editor.
México.

Laidig, E.T., K.M. Sakuma and M.N. Nishimoto.1996. Description of pelagic larval and
juvenile stripetail rockfish Sebastes saxicola (family Sciorpaenidae), with an examination
of larval growth. U.S. Fish. Bull. 94:289-299.

Lavaniegos-Espejo, B.E. 1993. Estructura de las poblaciones de eufasidos (crustacea) en la

zona de transicién de punta Eugenia, Baja California, con referencia particular a la
produccion de Nyctiphanex simplex. Tesis Doctoral. CICESE.México.
 113

Lasker, R. 1981. The role of a stable ocean in larval fish survival and subsequent
recruitment. In: Marine Fish larvae: Morphology, Ecology and relation to Fisheries. R.
Lasker (ed): 80-87. Washington Press, Seattle.

Lasker, R. 1964 An experimental study of the effect of temperature on the incubation time,
development and growthofpacific sardine embryos and larvae. Copeia: 399-405.

Lasker, R y A. MacCall.1983. New ideas on the fluctuations of the clupeoid stocks off
California. En: CNC/SCORproc. Jos. 1982. General Symposia. pp. 110-120. Otawa, 198
p.

Leak, J.C. y E.D. Houde 1987. Cohort growth and survival of bay anchovy Anchoa mitchilli
larvae in Biscayne Bay, Florida. Mar Ecol. Prog. Ser. 37: 109-122.

Lefkovich, L.P. 1965. The study of population growth in organisms grouped bystages.
Biometrics. 21, 1-18.

Leslie, P.1945. On the use of matrices in certain population mathematics. Biometrika

33:183-212.

Lopez-Martinez, J. 1991. Alimentacioén de juveniles y adultos de sardina monterrey

Sardinops sagax caeruleus (Girard), en el norte de la isla tiburén durante el invierno de
1990. Tesis de Maestria. CICESE. 127 p.

Lough, R.G., M. Pennington., G.R. Bolz., y A. Rosenberg. 1982. Age and growth of
atlantic herring Clupea harengus L., in the Gulf of Maine -Georges Bank region based on
otolith growth increments. U.S. Fish. Bull. Vol. 80, No.2:187-199.

Lluch-Belda, D., F. Magallon, R.A. Schwartzlose. 1986. Large Fluctuations in the sardine
fishery in the Gulf of California: possible causes. CalCOFI rep., Vol. XXVIL.

Lluch-Belda, D., Lluch-Cota, S., Hernandez-Vazquez, S., y R. Schwarzlose. 1991. Sardine

and anchovy spawningas related to temperature and upwelling in the California Current
System. CalCOFI Rep. 32:105-11 1p.

Lluch-Belda, D. S.H.Vazquez y R. Schwarloze. 1991. A hipotetical model for the

fluctuations of the California sardine population Sardinops sagax caerulea, En: Long
term variability of pelagic fish populations and environment (T. Kawasaki et al., eds.)
PergamonPress. p. 293-300

Lo, C.H.N., P.E. Smith y J.L. Butler. 1995. Population growth of northern anchovy and
Pacific sardine using stage-specific matrix models. Mar. Ecol.Progr. Ser. Vol. 127:15-26.
 114

Lyle-Fritch, L.P. 1995. Fluctuaciones de la sardina crinuda (Ophistonema_ spp.)

desembarcada en tres puertos del Pacifico Mexicano. 1973-1991.Tesis de Maestria
CICESE.82 p.
Macewicz, B.J., J.J. Castro-Gonzalez., C.E. Cotero-Altamirano, y J.R Hunter. 1994. Adult
Reproductive Parameters of Pacific Sardine (Sardinops sagax) during 1994. CalCOFI
rep., Vol, 37: 140-151.

Mancilla, P.M. y G.M. Martinez. 1991. Variacion estacional de temperatura, salinidad y

oxigeno disuelto en la Bahia de Todos Santos, B.C., Mexico (marzo de 1986 a junio de
1987). Rev. Int. Cient., 2 (2): 33-45.

Mann, K.H. y J.R.N. Lazier. 1991. Dynamics of marine ecosystems, biological-physical

interactions in the oceans. Blackwell Scientific Publications, 466p.

Marquardt, D.W. 1963 An algorithm for least squares estimation of nonlinear parameters. J.
Soc. Indust. Appl. Math. 11: 431-441.

Martinez-Aguilar, E. 1985. Analisis estadistico de la influencia de la temperatura superficial

del mar en la pesqueria de la sardina en el Golfo de California. Tesis de licenciatura.
ESCM-UABC. Ensenada, B.C. México 108 p.

McGurk, M.D. 1986. Natural mortality of marine pelagic eggs and larvae: role of spatial
patchiness. Mar. Ecol. Progr. Series 34, 227-242.

McPeek, M.A. y S. Kalisz. 1993 . Population Sampling and Bootstraping in Complex

Designs: Demographic Analysis. Chapter 11. En: Design and analysis of ecological
experiments (edited by) Samuel M. Scheiner and Jessica Gurevitch.Chapman and
Hall.:232-252p.

Messieh, S.N., D.S. Moore, y P. Rubec. 1987. Estimation of age and growth of larval
Atlantic herring as inferred from examination of daily growth increments of otoliths. Jn:
R.C. Summerfelt and G.E. Hall (Eds.). The age and growth offish.. The IowaState
University Press, pp.433-442.

Methot, R.D. Jr. 1983. Seasonal variation in survival of larval northern anchovy, Engraulis
mordax, estimated from the age distribution of juveniles. United States Nat. Mar. Fish.
Bull. 81, 741-750.

Methot, R.D. y D. Kramer. 1979. Growth of the northern anchovy, Engraulis mordax,
larvae in the sea. Fish. Bull., U.S. 77: 413-423.
 115

Millan-Nufiez y D.Loya-Salinas. 1993. Variabilidad temporal del fitoplancton en una zona

costera del noreste de Baja California. Ciencias Marinas, 19. 61-74.

Molina, D. y O.Pedrin-Osuna. 1976. Crecimiento de sardina monterrey Sardinops sagax

caerulea en el Golfo de California. Mem. del Simp. sobre Rec. Pesq. Mas. de México.
Ensenada, Baja California, México: 189-204.

Morales-Nin, B.1991. Determinacion de crecimiento de peces dseos en base a la

microestructura de los otolitos. FAO Doc. Tech. Pesca. 322. Roma, 58.

Morales-Nin, B. 1987. The influence of environmental factors on microstructure of otoliths

of three demersal fish species caught off Namibia. En: Payne, A.I.L., Gulland, J.A. and
K.H. Brink (Eds.) S. Afr. J. mar Sci. 5: 255-262.

MoserK. y H.H.Eckles. 1954. Age determination of Pacific sardine from otoliths. Res. Rep.
U.S. Wild. serv., 37:40 p.

Moser, R.L., L.Charter., P.E.Smith., D.A. Ambrose., S.R. Charter., C.A. Meyer., E.M.
Sandknop y W. Watson. 1993. Distributional atlas of fish larvae and eggs in the
California Current System: Taxa with 1000 or morelarvae. 1951 through 1984. CalCOFI
Atlas.31:233 pp.

Moskness, E. 1990. Manual for OPS (Otolith Population Statistics) Flodevidgen Meldinger
Nr. 5 Norway.

Moskness, E. y V.Wespestad, 1989. Ageing and back-calculating growth rates of Pacific

Herring Clupea pallasi larvae by reading daily otolith increments. Fish. Bull. 87: 509-
513.

Murphy, G.I. 1960. Oceanography andvariations in the pacific sadine population. CalCOFI
Rep. 8, 55-64.

Murphy, G.I.1967. Vital statistics of the pacific sardine (Sardinops caerulea) and the
population consecuences. Ecology 48. pp. 731-736.

Murphy, G. 1977. Clupeoids. En: J. Gulland (ed.) Fish population dynamics. John Wiley.
New York. 283-301 pp.

Nelson, J.S. 1994. Fishes of the world. 2nd ed. John Wiley and Sons. N.Y. 253 p.

Nonacs., P. E. Smith ., A. Bouskila y B. Luttberg.1994. Modelling the behavior of the

northern anchovy, Engraulis mordax, as a schooling predator exploiting patchy prey.
Deep Sea Research II Vol. 41.No. 1. 147-169.
 116

Olson, R.J. y V.P. Scholey. 1990. Captive tunas in a tropical marine research
laboratory:growth of late larval and early juvenile black skipjack Euthynnus lineatus.
Fish. Bull. 88(4):821-828.

Panella, G 1971. Fish otoliths: daily growth layers and periodical patterns. Science, Vol.173,
pp.1124-1127. N.Y.

Panella, G. 1974. Otolith growth patterns: an aid in age determination in temperature and
tropical fishes. En: The Ageing of Fish. T. B. Bagenal (ed): 28-29. Unwin Brothers,
Surrey, England.

Parrish, R.H., C.S. Nelson y A. Bakun. 1981. Transport mechanisms and reproductive
sucess of fishes in the California Current. Biol. Oceanogr. 1(2) : 175-203.

Parrish, R.H., D.L. Mallicoate y K.F. Mais. 1985. Regional variations in the growth and age
composition of northern anchovy Engraulis mordax. U.S. Fish. Bull. Vol. 83, No.4: 483-
496.

Pavia, E. y S. Reyes.1983. Variaciones espaciales y estacionales del viento superficial en la

Bahia de Todos Santos, B.C. Ciencias Marinas, 9 (1):151-167.

Pauly, D. 1984. Fish population dynamics in tropical waters: a manual for use with
programmable calculators. ICLARM Studies an Reviews 8, 325p. International Center
for Living Aquatic Resources Management, Manila, Philipines.

Peterson, I. y J.S.Wroblewski. 1984.Mortality rate of fishes in the pelagic ecosystem.Can.

Fish Aquat. Sci. 41:1117-1120..

Prager, M.H., S.B. Saila y C. W. Recksieck. 1989. FISHPARM:a microcomputer program

for parameter estimation of nonlinear models in fisheries science. second edition. Old
Dominion University. Oceanograph Technical Report 87-10.

Peterman, R.M., M. J. Bradford., N.H. Lo y R.D. Methot. 1988. Contribution to early life
history stages to interanual variability in recruitment of northern anchovy (-. mordax).
Can. J. Fish. Aquat. Sci. 45: 8-16.

Pielou, E.C. 1966. The measurement of diversity in different types of biological collections.
Journal of Theoretical Biology. 13:131-144.

Radke, R.L. y J.M. Dean 1982. Increment formation in the otoliths of embryos, larvae and
juveniles of Fundulus heteroclitus U.S. Fish. Bull. 80: 201-215.
 117

Radovich, 1982. The collapse of the California sardine fishery: What have we learned?
CalCOFI Rep., 23. 56-78.
Ralston, S. y G. Miyamoto. 1983. Analyzing the width of daily increments to age the
hawaiian snapper, Pristipomoidesfilamentosus. Fish. Bull., U.S.: No. 3:523-535.

Ramirez-Sevilla, R., R. Martinez-Pecero., E. Matus-Nivon., J.A. Ortiz-Galindo y M.

Contreras-Olguin. 1992. Tasas de desarrollo de Sardinops sagax caerulea de 19 C a 27
C. Inv. mar. CICIMAR Vol. 7. No.2. México.

Ramos-Jardon, N.A. 1993. Diagnodstico histérico y estado actual de la flota sardinera

nacional y el efecto del medio ambiente en su operaciOn pesquera. Tesina. Esp. Admon.
Rec. Marinos UABC, México, 101p.

Re, P. y E. Goncalves.1993. Growth of sprat Sprattus sprattus larvae in the German Bigth
(North Sea) as inferred by otolith microstructure. Mar. Ecol. Progr. Ser., Vol. 96; 139-
145.

Re, P. 1983. Daily growth incrementsin the saggita of a pilchard larvae, Sardina pilchardus.
Cybium 7:9-15.

Regner, S. y J. Dulcic. 1994. Growth of sea bass, Dicetrarchus labrax, larval and juvenile
stages and their otoliths under quasi-steady temperature conditions. Mar. Biol. . 119:169-
177.

Ricker, W.E. 1992. Back-Calculation offish lengths based on proportionality debtweenscale

and length increments. Can. J.Fish. Aquat. Sci., Vol49: 1018- 1026.

Ricker, W.E. 1979. Growth rates and models. Chapter 11. In: Fish Physiology, Vol. VIII.
Academic Press, Inc. 677-743.

Ricker, W.E. 1975. Computation and interpretation of biological statistics of fish

population. Dept. Environ. Fish. and Mar. Serv. 550 p.

Ricklefs, R.E. 1990. Ecology. W.H. Freeman and Company. New York.

Rodriguez, S.R., S.H. Vazquez., D. Lluch-Belda., R. Félix-Uraga., S.Ortega-Garcia, A.

Villa-Arce., G. Ponce-Diaz y D. Luch-Cota. 1996. Pesqueria de Pelagicos Menores
(sardinas y anchovetas). En: Casas-Valdez, M. y G. Ponce-Diaz (eds.) Estudio del
potencial pesquero y acuicola de Baja California Sur. 317-350.
 118

Rodriguez, R., H. Villalobos y S.Ortega-Garcia. 1994. Posibles causas de la similitud

genética de la Sardina Monterrey (Sardinops caeruleus) en el noroeste de México. En:
Taller de evaluacion de los efectos del cambio global en las pesquerias de pelagicos
menores. 2-4 de noviembre de 1994. CRIP-Ensenada, México.

Roman-Rodriguez, M.J. 1994. Edad y crecimiento de la totoaba (Totoaba macdonaldi)

Gilbert, en el alto Golfo de California. Tesis de Maestria. CICESE. 90p.

Santander, H.1983.Egg mortality of the peruvian anchovy (Engraulis ringens) caused by

cannibalism and predation by sardines (Sardinops sagax). En: Sharp, G.D. and Csirke, J.
(eds.) Proceedings of the Expert consultation to examine changes in abundance and
species composition ofneritic fish resources. Fish. Rep, 291,3 1101-38 .

Savoy, T.F. y V.A. Crecco, 1987. Daily increments on the otoliths of larval American shad
and their potential use in population dynamic studies. In: R.C. Summerfelt and G.E. Hall
(Eds.). The age and growth offish. The Iowa State University Press, pp. 413-431.

Schulein, F.H., Boyd, A.L. y L.G. Underhill. 1995. Oil-to meal ratios of pelagic fish taken
from the northern and the southern Benguela systems: seasonal patterns and temporal
trends, 1951-1993. S. Afr. J. mar.Sci. 15:61-82.

Secretaria de Pesca. 1994. Diagnostico de los recursos pesqueros. Instituto Nacional de la

Pesca. Direccion de Analisis de pesquerias. México, D.F. Noviembre de 1994,(Manuscr.)

Secretaria de Pesca. 1995. Anuario estadijstico de Pesca. Semarnao 235 p.

Secor, D.H., J.M. Dean, y E. H. Laban. 1992. Otolith removal and preparation for
microstructural preparation, p. 19-57. En D.K. Stevenson and S.E. Campana (ed.)
Otolith microstructure examination and analysis. Can. Spec. Publ. Aquat. Sci. 117.

Segovia-Quintero, M. 1991. Edad y crecimiento de larvas de sardina monterrey Sardinops

sagax caeruleus (GIRARD), en el Golfo de California durante el verano de 1990. Tesis
de Maestria. CICESE, Ensenada, B.C., México., 78 pp.

Sepulveda, A. 1994. Daily growth increments in the otoliths of European smelt Osmerus
eperlanus larvae. Mar. Ecol. Progr. Series. Vol 108: 33-42.

Serra, R., e .Tsukayama, 1988. Synopsis de datos biolégicos y pesqueros de la sardina

Sardinops sagax en el Pacifico suroriental FAO Synop. Pesca (13) Rev. 1:60p..

Silliman, R.P. 1967. Analog computer models for fish populations. U.S. Fish. Wild. Serv.,
Fish. Bull. 66: 31-46.
 119

Simkiss, K. 1974. Calcium metabolism offish in relation to ageing. En: The ageing offish.
T.B. Bagenal (Editor). Proceedings of an International Symposium. Unwin Brothers
Limited.U.K.: 1-12pp.

Simoneaux, L.F. y S.M. Warlen. 1987. Occurrence of daily growth increments in otoliths of
juvenile Atantic menhaden.In: R.C. Summerfelt, and G.E. Hall (Eds.). The age and
growth offish. The Iowa State University Press, pp. 443-451.

Smith, P.E. 1981. Fisheries on coastal pelagic schooling fish. 1-32. En: Marine Fish Larvae.
(R.Lasker ed.) Univ. Wash. press. 131 pp.

Smith, P.E. N.C.H. Lo y J. Butler. 1992. Life stage duration and survival parameters as
related to interdecadal population variability in Pacific Sardine. CalCOFI Rep., 33, 41-49.

Smith, P.E. 1995. A warm decade in the Southern California Bight. CalCOFI. Rep., 36,
120-125.

Smith, P.E. 1985. Year-class strength and survival of O-group clupeoids. Can. J. Fish
Aquat. Sci. 42 (Suppl. 1): 69-82.

Sokolov , V.A. y M. Wong. 1972. Informe cientifico de las investigaciones sobre peces
pelagicos del Golfo de California (sardina, crinuda y anchoveta) en 1970,
México/PNUD/FAO. Inf. Cient.(1):3 lpp.

Soutar, A. y J. Isaacs. 1974. Abundanceofpelagic fish during the 19th and 20th centuries as
recorded in anaerobic sediments off the Californias. Fish. Bull. 72:257-273.

Sprague, L.M. y A.M. Vrooman. 1962. A racial analysis of the Pacific sardine (Sardinops
caerulea), based on studiesof erithrocite antigens. Annals of the new York Academy of
Sciende.97: 131-138.

Stéquert, B., J. Panfili y JM. Dean. 1996. Age and growth of yellowfin tuna Thunnus
albacares, from the Western Indian Ocean, based on otolith microstructure. U.S. fish.
Bull. 94: 124-134.

Struhsaker, P. y J.M. Uchiyama 1976. Age and growth of the nehu, Stolephorus purpureus
(Pisces Engraulidae) from the Hawatian Islands as indicated by daily growth increments
of saggitae. Fishery Bull., Wash. 74(1):9-17.

Szedimayer, S.T., M.M. Szedimayer y M.E. Scieracki. 1991. Automatic enumeration by

computer digitization of age-0 weakfish Cynoscion regalis scale circuli. U.S. Fish. Bull.
89:337-340.
 120

Szedimayer, S.T. 1992. Comparison of growth rate and formation of otolith increments in
juvenile red snapper Lutjanus campechanus. Resumen. Fish Otolith Research and
Aplication. University of South Carolina

Torres, J., M. Reinecke y R. Rodriguez. 1986. Ciclo reproductor de Sardinops sagax

(sardina monterrey) en el Golfo de California. Investigaciones Marinas 3. 1:52-68.

Torres-Orozco, R. 1991. Sardina Monterrey (Sardinops sagax). En: los peces de México.
AGTeditor p. 182.

Valiela, I. 1995. Marine Ecological Processes. Springer-Verlag. New York. 2nd. edition.
686p.

Vandermeer, J. 1981. Elementary Mathematical Ecology. John Wiley and Sons, Inc.

Victor, B.C. 1982. Daily Otolith Increments and Recruitment in two coral reef wrasses
Thalasoma bifasciatumand Halichoeres bivittatus. Marine Biology 71, 203-208.

Vrooman, A.M.1964. Serological differentiated subpopulations of the Pacific Sardine,

Sardinops caerulea. J. Fish. res. Bd. Canada. 21 (4):691-701.

Waldron, M.E. 1995. Evidence of reduced growth rates of anchovy recruits off south Africa
in 1989 and 1991. S. Afr. mar. Sci. 15: 263-267.

Waldron, M.E., M.J. Armstrong y B.A. Roel. 1992. Birthdate distribution of juvenile
anchovy Engraulis capensis caught in the southern benguela ecosystem. En: Payne,
A.LL., Brink, K.H., Mann, K.H. and R. Hilborn (Eds.) S. Afr. mar. Sci.12: 865-871.

Watanabe, Y., y E. Kuroki. 1997. Asymptotic growth trajectories of larval sardine

(Sardinops melanostictus) in the coastal waters of western Japan. Mar. Biol. 127: 369-
378.

Watanabe, Y.E., H. Zenitani y R. Kimura. 1995. Population decline of the japanese sardine
Sardinops melanostictus owing to recuitment failures. Can. J. Fish. Aquat. Sci.52: 1609-
1616.

Werner, P.A. y H. Caswell. 1977. Population growth rates and age versus stage -distribution
models for teasel (Dypsacus sylvestris Huds.). Ecology 58:1103-1111.

Wespestad, V.G. y E. Moskness. 1989. Observations on growth and survival during the
early life history of pacific herring C/upea pallasi from Bristol bay, Alaska, in a marine
Mesocosm.Fish. Bull. U.S. 88: 191-200.
 121

Whitehead, P.L.P.1985. FAO Species catalogue. Vol. 7. Clupeoid fishes of the world. An
annotated andillustrated catalogue of the herrings, sardines, pilchards, sprats, anchovies
and wolf-herrings. Part. 1-Chirocentridae, Clupeidae and Pristigasteridae. FAO Fish
Synop., (123) Vol. 7, Pt.1: 303p.

Wilson, Ch.A., J.M. Dean., E.D. Prince y D.W. Lee. 1991. An examination of sexual
dimorphism in Atlantic and pacific blue marlin using body weight, saggitae weight, and
age estimates. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 151. 209-225.

Wright P.J., N.B. Metcalf ., JE. Thorpe.1990.Otolith and somatic growth rates in Atlantic
salmon Salmosalar. Jour. Fish. Biol. 32 (4) 495-504.

Wolf, P.(1991).Managementof the recovery of the pacific sardine and the recent California
Fishery. En: CalCOFI Conference Symposium. 22-24 October. Oregon, Wash.s-3.

Wong. M. 1974. Biologia de la sardina del Golfo de California Sardinops sagax caerulea.
CalCOFI Rep., 17:97-100.

Woodbury, D.y S.Ralston.1991. Interannual variation in growth rates and backcalculated

birth rate distributions of pelagic juvenile rockfishes (Sebastes spp.) off the Central
California Coast. Fish. Bull.U.S. 89: 523-533.

Wooton, R.J. 1991. Ecology of Teleost Fishes.Chapmanand Hall (ed.)London. 404p.

Zar, J.H. 1984 Bioestatistical analysis. Prentice Hall Inc.EnglewoodCliffs, New Jersey.

Zweifel, H. y R. Lasker. 1976. Prehatch and posthatch growth offishes -a general model.
Fish. Bull. 71(3), 609-621.
MODELO DE LEFKOVICH PARA Sardinops sagax CON 13 ESTADIOS DE VIDA
PROPUESTOS EN BUTLER E&T. AL. (1993) CON UNA TASA DE CRECIMIENTO
POBLACIONAL DE LAMBDA=1

ESTADIO LONG. ESTANDAR MORTALIDAD ESTADIO DURACION ESTADIO

1-huevo (dias)
2-larva con vitelo 0-4mm [ 72 | f 2.5 |
3-larvatemprana 4-10mm
. 3.
4-larva tardia 10-35 mm 0.6698 I
5-juvenile tempr. 35-60 mm 2417 i
6-juvenil | 60-85 mm .0964 35
7-juvenil Il 85--110 mm 056 25
8-juvenil Ill 110--135 mm
Q-juvenil IV: 135--160 mm Ole 50
10-pre-recluta 160-185 mm Z:=| .0040 d:=| 110
11-adulto tempr. 185-- 210 mm 0028 146
{2-adulto 210-235 mm
13-adulto tardio 235-260 mm 0022 170
0011 175
0011 381
0011 663

| 0011 | | 2773|

EN ESTE TRABAJO SE ESTUDIARA EL IMPACTO DEL CAMBIO EN LA DURACION EN

DIAS DEL ESTADIO JUVENIL | (60-85 mm) Y JUVENIL II (85-110), QUE SON LAS
DURACIONES MENOS CONOCIDAS EN EL RITMO DE CRECIMIENTO POBLACIONAL,
LOS DATOS PARA LA CONSTRUCCION DE LA MATRIZ SON OBTENIDOS DE LA
LITERATURA.

i:=0..12

(-Z);

Pp, =e

[ di—1
_| (Pi)
he (1- Pj) | i
I (Pi)

P =<s6-f1_¥ probabilidad de sobrevivencia

po PP 4] en el intervalo de tiempo (dia)

probabilidad conjunta de
G. =p. sobrevivencia en el intervalo de
tiempo y crecimiento al
siguiente estadio
 0.39 0.1 0.49
0.44 0.07 0.51
0.77 0.02 0.79 ESTOS VALORES SON LOS QUE
09 0 091 SE UTILIZARAN PARA LA
aoe Gi aus CONSTRUCCION DE LA MATRIZ DE
0.97 0.01 0.98 LEFKOVICH
0.99 0 I
0.99 0 1
0.99 0 1
0.99 0 1
1 0 1
I 0 1
I 0 1

VECTORDE LA FECUNDIDAD
[ oO |
0
0
0
0
0
F:=; 0

0 F,, =1.6910°
0
80
389
946
| 1688|
CONSTRUCCIONDE LA MATRIZ
iP, F, FE, FE, FF,
GP, 9 0 0 0 0
0 GP, 0 0 0 0 0390 0 0 0 0 0
01 0440 0 0 0 0
0 0 GP, 0 0 0
253 0 007 0.770 0 0 Oo
O07 0 GF 0 2 0 0 00209 0 oO 0
00006, PR 0 0 oOo 0 0 0930 0
SI=|0 6 9 0 0 G, P, SI=|Q 0 0 0 002 0.97 0
0000006, 0 0 0 0 0 001 099
0 0 0 0 0 0 0
00 00 00 0 » © 6 &€ & 8 8
0 060 0 0 0 0 0 6 oe 8 8 oO &® 8
00 00 0 0 0 0 0 0 0 0 0. 0
0000 00 0 > 6 8b 8 & 0 2
10 0 0 0 0 0 0] > 0 0 0 0 0. 0
 [Ey Fe Fy Fi 11 (12 | Fn =1.69°10°

000 0 0 0
000 0 0 0 F, = 946
000 0 0 0 B= 389
000 0 0 0
000 0 0 0 F, =80
000 0 0 0
lp 0 0 0 0 0 rene
GP, 0 0 0 0 F=0
0G P, 0 0 0
0 0 GP, 0 0
00 0G, P, 0
(0 0 0 0 G, P|
[0 =60 80389 946 1.69-10° |
S :=augment(S1,S2) 0 0 0 0 0 0
0 0 0 0 0 0
0 0 0 0 0 0
0 0 0 60 0 0
S=|9 0 60 0 0 0
0 0 60 0 0 0
0990 0 0 0 0
0 0990 #0 0 0
0 0 0990 0 0
0 0 0 1 0 0
0 0 0 0 1 0
io 0 0 0 0 1 |

[0390 0 60 0 0 60 0 06 80 389 946 1.69103 |

01 0440 0 0 0 60 0 0 60 0 0 0
0 0070770 0 0 60 060 0 606 0 0 0
0 0 002090 0 60 60 0 0 0 0 06
0 0 0 0 0930 0 0 0 060 0 0 0
S=|9 0 60 6 002 0970 0 60 60 60 0 0
0 0 0 0 0 0010990 0 60 0 0 0
0 0 0 0 60 606 6 0990 0 0 0 0
0 0 0 60 0 60 0 60 0990 60 0 0
0 0 0 0 0 60 0 60 0 0990 0 0
0 0 60 0 0 0 6 606 0 60 1 0 6
0 0 0 0 0 0 60 60 0 0 0 1 0
Lo 0 0 0 0 6 6 60 6 6 0 0 41
ESTE ES EL MODELO DE LEFKOVICH UTILIZADO PARA MEDIR EL CAMBIO
PORCENTUAL EN EL RITMO POBLACIONAL LA TASA DE CRECIMIENTO DE LA
MATRIZ S ES DE LAMBDA =1
CALCULO DE LOS EIGENVALORESY LOS EIGENVECTORES

v :=eigenvals(S)

i. :=max(Re(v))

N=1 Representa el maximo eigenvalor

365.25 oe vs
T:=h Representa el cambio diario de la poblaci6én

T =0.999 Representa el cambio anual de la poblacion (es decir, la distribucién

de edadesestable y la poblacién se mantiene creciendo en las
mismasproporciones en sus clases de edad o estadios de
[ 0.39 | desarrollo).

0.44
0.77
0.9
0.93
VECTOR DE EIGENVALORES
Vv! 0.97
0.99
0.99

EIGENVECTORES

vd :=eigenvec(S, 1)

0.982|
-0.179
—0.054
0
fC

vd =
co
co
oO
8S
oc
oo
 | 0.801 |
0.146
0.044

1
—-vd = 0

DISTRIBUCION DE EDADES ESTABLE

| 80.08 |
1 14.58
W :=—-vd-100
g 4.42

0.75
0.03
W=| 992 ESTE VECTOR REPRESENTA LA
092 DISTRIBUCION DE EDADES
ESTABLE Y DEBE SUMAR 100%
0.02
Wy = 80.081
0.01
0.01
0.02
> W = 100
0.02
| 0.02 |

Wot W,+ Wi + W,+ W,+ Wo+ Wo+ Wi + Wo+ Wo+ Wi + Wt W, = 100

 EL EIGENVALOR TAMBIEN PUEDE ENCONTRARSE APLICANDO EL MISMO
PROCEDIMIENTO A LA MATRIZ TRANSPUESTA DE LEFKOVICH

SI SE TIENE:

10390 0 0 0 0 0 0 0 80 389 946 1.6%10° |

0.1 0440 0 0 0 0 0 0 60 60 0 0
0 0070770 0 0 060 60 0 60 60 0 0
0 0 002090 0 6 6 0 6 6 6 0
0 0 0 0 093060 0 0 060 60 0 0 0
S=|0 0 0 060 002 0970 0 060 6 0 06 0
0 0 0 0 0 0010990 0 60 60 0 0
0 0 0 0 0 0 60 0990 0 0 0 0
0 0 0 0 6 0 60 60 0990 60 0 0
0 0 0 0 0 0 60 6 0 0990 0 0
0 0 60 6 6 0 6 6 0 6 1 6 0
0 0 0 60 0 6 606 0 60 6 60 1 0
(Oo 0 0 0 0 60 60 0 0 60 6 0 1 |

MATRIZ TRANSPUESTA
| 0.39 01 0 0 060 0 0 0 60 0 00 0]
0 044 0070 0 60 60 606 60 6 000
0 0 0770020 0 60 60 60 0 000
0 0 0 09 0 0 0 0 6 60 000
0 0 O O 093 0020 0 0 0 000
S*=| 9 0 0 0 0 097 0010 0 0 000
0 0 0 0 6 6 09060 60 0 000
0 0 0 0 60 0 60 0990 0 000
0 0 0 60 60 6 60 6 09960 0600
80 0 0 0 60 6 6 0 6 099 060 0
389 0 0 60 6 0 06 0 0 06 100
946 0 0 0 60 6 6 60 6 6 010
| 1.69103 0 60 60 6 6 6 6 6 6 6001)

CALCULO DEL EIGENVALOR

vf := eigenvals(S) r

vf =(0.39 0.44 0.77 0.9 0.93 0.97 0.99 0.99 1 1 1 1 1)

 EIGENVECTORES

vm :=eigenvec\S', 1)

|0 | ro
0 0
0
, 0.03
vm =|_9 04 vn :=vm-100-- 1 vn = 0.88
3.56
O 9.53
-0.15 Lig
0.22 >-vn = 236.46 22.26
“ae 32.34
“ta? 38.51
05 50.45
0.64 | 64.08 |

ESTE VECTOR REPRESENTA EL VALOR

REPRODUCTIVO DE CADA ESTADIO

EJEMPLOS

CAMBIO DE LOS VALORES MINIMO Y MAXIMO DE MORTALIDAD EN HUEVOS PARA

COMPARARCON BUTLER ETAL(1993).

AL CAMBIAR EL VALOR MINIMO DEL ESTADIO DE HUEVOS POR 0.31 SE OBTIENE

UNA LAMBDA = 1.29, LA POBLACION CRECE EN 29 % ANUAL

AL CAMBIAR EL VALOR MAXIMO DEL ESTADIO HUEVOS POR 2.12 SE OBTIENE UNA
LAMBDA= 0.682 LA POBLACION DISMINUYE EN 1-lambda=32% ANUAL

RESULTADOSDE ESTE TRABAJO:

ESTADIO JUVENIL | (60-85 mm LE CON VALOR DE MORTALIDADDE 0.0251 Y

AJUSTANDO LA DURACION PROMEDIO A 39 DIAS PARA UNA LAMBDA=1)

CAMBIO MINIMO (duracion 24 dias),_LAMBDA=1.089 la poblacion crece 8.9% anual

CAMBIO MAXIMO (duracién 69 dias), LAMBDA= 0.87 la poblaciédn decrece 13 % anual

ESTADIO JUVENIL Il (85-110 mm de LE CON VALOR DE MORTALIDADDE0.0258 Y

AJUSTANDO LA DURACION PROMEDIO A 38 DIAS PARA UNA LAMBDA=1)

CAMBIO MINIMO (duracion 27 dias),_LAMBDA=1.065 la poblacion crece 6.5% anual

CAMBIO MAXIMO (duracién 62 dias), LAMBDA= 0.889 la poblaciédn decrece 11 % anual