Evolución estable de la inversión en defensas anti depredadoras y

señales aposemáticas
Resumen.
Muchas especies poseen defensas (como toxinas) contra el ataque de los
depredadores, que no pueden ser observadas por estos antes del ataque, pero que
podría ser beneficioso para el depredador evitar. A menudo, estos animales son de
colores brillantes o tienen alguna otra forma de señalar que están defendidos
(aposematismo). En uno de nuestros trabajos examinamos la evolución y el desarrollo
de la defensa y la conspicuidad, la luminosidad de la señal de defensa, en estas
especies de presas mediante un modelo de teoría de juegos. En este capítulo
desarrollamos más el modelo y, en particular, ampliamos los resultados más teóricos
con ejemplos que demuestran el tipo de soluciones que pueden darse. Clasificamos
ocho posibles configuraciones de niveles de solución para las soluciones simples. Por
último, hay otra clase de soluciones posibles, en las que hay una fuerte variación de
apariencia entre individuos entre presas conspicuas y mal defendidas, y demostramos
un ejemplo de esta solución compleja.
4.1 Introducción
Las especies de presas poseen varios tipos de defensa contra los depredadores.
Algunas de estas defensas son muy visibles, como las espinas afiladas o las patas
fuertes, que indican una velocidad de carrera rápida. Hay otras defensas no son
visibles, siendo el ejemplo más destacado la posesión de toxinas peligrosas o
desagradables. Algunas presas potenciales con defensas no visibles no tratan de
esconderse de sus depredadores, sino que anuncian sus defensas antidepredatorias
mediante señales brillantes: ganando disuadir los ataques, en lugar de evitarlos,
mediante la adopción de una apariencia críptica; un individuo críptico es aquel que
adopta una coloración o un patrón que lo hace difícil de ver. La existencia de señales
luminosas de defensa (las llamadas señales aposemáticas) fue vista por Darwin y
Wallace como un interesante desafío a la teoría evolutiva, y lo sigue siendo hasta hoy
(capítulo 8, Ruxton et al. [1]). Por simplicidad algebraica o computacional, la mayoría
de las teorías sobre la evolución de dichas señales asumen que la defensa en sí es un
rasgo fijo a lo largo del proceso evolutivo. Este enfoque es difícil de justificar
biológicamente, por lo que se requiere un enfoque que considere la coevolución tanto
de la inversión en defensas como de la apariencia externa de los individuos ante los
posibles depredadores. Además, la literatura teórica sobre el aposematismo se ha centrado
mucho en cómo podría evolucionar el despliegue aposemático en primera instancia, ignorando
las cuestiones más amplias sobre lo llamativo que debería ser un despliegue, y cuánto debería
invertirse en costosas defensas secundarias. Utilizaremos el término conspicuidad para
referirnos al brillo de la señal dada al depredador. El nivel mínimo posible de conspicuidad se
denominará cripsis.
En [2] examinamos la evolución y el mantenimiento de la defensa y la conspicuidad en las
especies de presa utilizando un modelo de teoría de juegos (véase también [3]). Un importante
modelo anterior [4] considera un grupo de depredadores ingenuos que inicialmente atacan a
todos los individuos, pero que con el tiempo aprenden a evitar los tipos no apetecibles.
Nuestro modelo considera un grupo de depredadores en equilibrio (es decir, con proporciones
fijas de la población depredadora en todos los niveles de aprendizaje), donde los individuos
pueden tanto aumentar como disminuir su aversión ( rechazo o repugnancia) a determinadas
apariencias (véase [5]).Hemos investigado la interacción entre la defensa y la conspicuidad de
forma teórica, con funciones generales, que han dado lugar a una serie de predicciones y
conjeturas, pero que han requerido algunas suposiciones. En este capítulo adaptamos el
modelo para hacer el análisis más manejable y examinamos en detalle algunas funciones de
ejemplo, mostrando que para estas formas funcionales nuestras predicciones se mantienen y
proporcionan una imagen mucho más clara de la relación entre las soluciones y los parámetros
específicos. En [2] y en las siguientes secciones, utilizaremos el término toxina para
representar las defensas no visibles, aunque los resultados son más ampliamente aplicables.

4.2 El Modelo Original

En [2] consideramos una única población de individuos presa, donde cada individuo
presa i es descrito por tres parámetros ( t i , r i , θi ).El parámetro t i es la toxicidad del
individuo i , valores crecientes indican una toxicidad creciente, y t i= 0 indica una baja inversión
en toxicidad. El parámetro r i describe la conspicuidad del individuo i , valores crecientes de r i
indican un aumento de la conspicuidad, y ri = 0 indica una cripsis máxima. El último parámetro
θi también describe la apariencia del individuo, pero de tal manera que los cambios en θ
afectan a la apariencia del individuo sin afectar a su conspicuidad. Por lo tanto, dos tipos de
presas pueden ser iguales en conspicuidad respecto el fondo (tienen valores r idénticos) pero
ser muy diferentes en apariencia entre sí (tener valores θ diferentes). Nos interesaba
encontrar los valores evolutivamente estables de t i , r i , θi . Los parámetros y funciones
utilizados en el modelo se resumen en la tabla 4.1.

Suponemos que F es una función decreciente de t, al igual que K (los individuos de alta
toxicidad pueden ser liberados sin daños por un depredador que los encuentre desagradables).
Hay otra forma en la que la toxicidad puede afectar a la supervivencia, concretamente
influyendo en la probabilidad Q (I). Q (I) disminuye con la aversión de las experiencias que el
depredador ha tenido previamente (y recordado posteriormente) al atacar elementos de presa
de aspecto similar, I. Los valores positivos de H indican una experiencia aversiva; cuanto
mayor sea la toxicidad, más positiva será H y, por tanto, más aversiva será la experiencia. Si la
inversión de un individuo en las toxinas es baja, la experiencia de atacarlo puede no ser en
absoluto aversiva, es más, el depredador puede tratarla como una experiencia beneficiosa.
Describimos tales situaciones con un valor negativo de H.
 Tabla 4.1. Los parámetros y funciones del modelo.

parámetro significado
t la toxicidad de un individuo.
r el nivel de conspicuidad de un individuo.
θ el parámetro de patrón de un individuo.
N el tamaño de la población de presas.
n el tamaño de la población de depredadores.
F(t) la fecundidad de un individuo de toxicidad t.
K(t) la probabilidad de que un individuo de toxicidad t muera en un ataque.
H(t) la aversión de un individuo de toxicidad t.
tc la toxicidad para la que H (t c) = 0.
D(r) la tasa de detección de individuos de conspicuidad r.
L(r) la tasa a la que se detectan y recuerdan los individuos de r.
S(x) la función de similitud de los individuos que difieren en apariencia por x.
I el nivel de información aversiva de un individuo.
Q(I) la probabilidad de que un depredador ataque a un individuo I.
a el parentesco medio de los individuos de la población.
λ la tasa de mortalidad de los individuos no debida a la depredación.

D (la tasa a la que un individuo es encontrado por un depredador multiplicada por la

probabilidad de que sea detectado cuando lo encuentra) es una función creciente de r.
Obsérvese que incluso las presas más crípticas tienen alguna posibilidad de ser detectadas (es
decir, D (0) > 0). L también es una función creciente de r. Si el depredador tiene un recuerdo
perfecto de todos los encuentros, entonces L = D, que es lo que supondremos aquí.

La función S (r i , θi , r j , θ j) es una medida de la similitud visual entre los individuos i y j. S

aumenta a medida que los puntos (r i , θi ) y (r j , θ j ) se acercan; en particular, en [2] y en este
capítulo tratamos S como una función univariante de la distancia euclidiana entre las dos
especies. S (0) es, por tanto, la similitud entre dos individuos idénticos y recibe el valor máximo
1. Al encontrar al individuo i, la información disponible para los depredadores (escalada por el
número total de depredadores n) sobre la aversión de ese elemento de presa (denotado I i ) se
calculó de la siguiente manera:

Asumimos que cualquier cambio en la población de presas se refleja en la población de

depredadores, de modo que la proporción N/n permanece constante. Hay que tener en cuenta
que a medida que aumenta la población, podría darse el caso de que las funciones D y L
aumentaran, por lo que el cambio de tamaño de la población podría complicar nuestro
análisis. Nosotros, en cambio, prevemos una situación de equilibrio de la población para que
no se produzcan esos cambios. I i es, por tanto, la suma de todos los individuos de la tasa a la
que se encuentra y recuerda un individuo determinado multiplicado por la aversión de ese
individuo y una medida de la similitud de ese individuo con nuestro individuo focal. I i es mayor
cuanto más aversivos sean los individuos de aspecto similar a nuestro individuo focal. La
recompensa para de ese individuo es

Q(I) es una función decreciente de I, de modo que si I es grande y positivo hay pocas
posibilidades de que el individuo sea atacado, y si es grande y negativo es casi seguro que será
atacado. El parámetro a afecta al modelo a través de la función de información I i (véase más
adelante).

Comparamos la aptitud de un pequeño grupo de mutantes con valores (t, r, θ) frente a la de la

mayoría de la población con valores (t 1 , r 1 , θ1). La función de recompensa para un grupo tan
pequeño se escribirá P (t, r, θ; t 1 , r 1 , θ1). El grupo de mutantes constituía una proporción
significativa de individuos en su propia localidad a, pero una proporción insignificante de la
población total. De este modo se obtiene la función de información del grupo mutante

y la de la mayoría como L (r 1) H (t 1) N/n. Las condiciones para las estrategias evolutivamente

estables (ESS), en las que ningún grupo mutante podía invadir, eran las siguientes. La población
descrita por (t 1 , r 1 , θ1) está en equilibrio en la dirección de t, para t 1 > 0, si

(Si t 1 = 0 entonces está en equilibrio estable si la expresión anterior es negativa). Este valor t 1
> 0 era estable si se cumplía la siguiente condición:

Se demostró bajo ciertos supuestos que este valor de t, t (r), era único y aumentaba con r. Por
lo tanto, teníamos un valor único de t que era estable dado un valor particular de r.

Se demostró que la derivada de la función de pago con respecto a r era discontinua en r = r 1

.Esto significaba que cualquier valor dado de r 1 estaba en equilibrio si y sólo si era estable. Por
lo tanto, para un par estable, necesitábamos que las condiciones (4.1) y (4.2) se cumplieran al
mismo tiempo que la condición de estabilidad para r. Para r = 0 la condición era que la
derivada del lado derecho de P (t, r, θ; t 1, 0, θ1) con respecto a r en r = 0 fuera negativa. Para r
> 0 la condición era que la derivada del lado izquierdo de P (t, r, θ; t 1 , r 1 , θ1) con respecto a r
en r = r 1 es positiva (también necesitábamos que la derivada del lado derecho fuera negativa,
pero esta era una condición más débil).
Las condiciones (4.1) , (4.2) y la condición apropiada para la estabilidad en la dirección r que se
satisfacen eran necesarias y suficientes para que cualquier ( t, r ) en la vecindad de (t 1 , r 1) no
pudiera invadir. Se demostró que, por lo general, había un número infinito de tales ESS, y
planteamos la hipótesis de que éstas estarían a menudo en el rango r > R, para alguna
constante R.

Nos referimos a las soluciones anteriores como soluciones puntuales, porque tenemos una
solución monomórfica con todos los individuos de la población con valores idénticos de los
parámetros. No especificamos un valor para el parámetro θ, ya que cualquier valor de θ dará
un ESS; no importa qué θ se elija, siempre que todos los individuos elijan el mismo valor (los
que elijan un valor diferente lo harán peor). También se planteó la hipótesis de que podían
existir soluciones no puntuales, definidas por individuos con diferentes valores de r y θ, donde
C(r) es la densidad de la población de conspicuidad r, la densidad es uniforme sobre θ y la
solución satisface las siguientes condiciones. Tales soluciones deben satisfacer C(r) = 0 r ≥
r(m) para algún valor de r(m) y las dos ecuaciones siguientes. La primera ecuación es la
condición para que la población esté en equilibrio (donde todos tienen idénticos pagos), y la
segunda da una expresión para la función de información I (w) necesaria en la primera.
Todavía no hemos podido demostrar la estabilidad de esta solución.

4.3 El modelo adaptado y las condiciones del ESS

En este capítulo utilizamos el mismo modelo que en [2] pero hacemos dos suposiciones
simplificadoras, que bien pueden mantenerse en muchos casos. Permitimos un recuerdo
perfecto de los encuentros, de modo que L(r) = D(r) y desestimamos la posibilidad de
mortalidad no debida a la depredación, λ = 0. Esto conduce a la función de recompensa

donde el término de información I 1= N H(t 1)D(r 1)/n. Las condiciones clave de la EES de arriba
pueden ahora reordenarse como sigue.

El valor de equilibrio de t viene dado por

si la raíz de la ecuación t 1 es positiva (en caso contrario t 1= 0), que es estable si

La cripsis máxima (r = 0) es estable si

y r > 0 es estable si

4.4 Resultados
Utilizaremos las siguientes funciones de ejemplo en las condiciones anteriores para encontrar
los ESS de nuestro modelo. Estos se han elegido para representar situaciones reales plausibles
y mantener la trazabilidad matemática.

Mantendremos la función de detección D(r) en forma general. En el análisis que sigue,

suponemos que I 1> log (q 0) /q, es decir, que el nivel de información de la toxicidad no es lo
suficientemente grande y negativo como para que Q( I 1) = 1, de modo que los depredadores
tienen cierta reticencia a atacar a las presas.

Para encontrar el equilibrio t sustituimos en (4.6)

(si es negativo, entonces t (r) = 0). Como D(r) aumenta con r, esto significa que hay un valor
único de t (r) para cada r, que aumenta a medida que lo hace r, siempre que a > 0.

Este aumento es muy ligero si el nivel de parentesco en la población es pequeño.

Para comprobar la estabilidad sustituimos en (4.7)

Utilizando la ecuación (4.10) anterior, esto da k 2/(1+kt )2 > 0, de modo que la solución es
siempre estable.

La condición de estabilidad para r = 0 se encuentra sustituyendo en (4.8), dando

La condición de estabilidad para r > 0 se encuentra sustituyendo en (4.9), dando

Si t (r) < t C para todos los valores de r, entonces la desigualdad (4.12) no se satisface nunca,
por lo que no puede haber ninguna solución con r > 0. Es decir, si las presas son percibidas por
los depredadores como beneficiosas para ellos, entonces las presas deberían ser
máximamente crípticas. Si t (r) > t C para algún r, entonces esto es cierto para todo r mayor que
este valor. Esta solución se da si

donde suponemos que D(r) está acotado por encima de d m , de modo que existe un límite
superior a la tasa de encuentro de los individuos, independientemente de lo llamativos que
sean.

Siempre que D(r)/D’(r) no disminuya con r (y para cualquier función sensata es probable que
esto sea cierto), entonces si la estabilidad en r se satisface en algún valor de r, lo es para todos
los valores mayores, de modo que las soluciones son de la forma r > R. Si hay un valor máximo
de r admisible puede que no haya tal solución, de lo contrario, si (4.13) se satisface tal solución
está garantizada.

Hay ocho configuraciones concebibles de soluciones puntuales (colecciones de todas las

soluciones para un conjunto dado de parámetros; esto incluye el caso en que no hay tales
soluciones). Puede haber un conjunto de soluciones aposemáticas r > R o no, combinadas con
cada una de las cuatro posibilidades para r = 0, a saber: a) t (0) = 0 y, por tanto, no hay
inversión en defensa, b) 0 < t (0) < t C y, por tanto, hay cierta inversión en defensa, pero
insuficiente para que la presa sea aversiva, c) t C < t (0) y, por tanto, hay suficiente inversión en
defensa para que la presa sea aversiva, y d) no hay solución. A partir de (4.10) las condiciones
para (a)-(c) son
Para cada uno de los casos anteriores, para que la solución puntual sea estable (en la dirección
r) necesitamos también que se cumpla la ecuación (4.11). No se produce ninguna solución en r
= 0 si la ecuación (4.11) no se satisface para cualquiera de los casos anteriores que sería el
valor evolutivamente estable.

Suponiendo que r no esté acotado por encima, entonces existe un conjunto estable de
soluciones r > R si se cumple (4.13), es decir, i.e.,

Fig. 4.1. Configuraciones de ESS utilizando nuestras funciones de ejemplo con A1 = A2 = k = d 0

= t C = 1, d m = 1 + v. Cuál de los cuatro tipos de solución ocurre en r = 0 se indica con una de las
a-d, y la presencia (ausencia) de soluciones aposemáticas se indica con A (N).

para A1 = q N(1-a) D(0)2/nD’ (0). Así, dependiendo del tamaño de v, si el valor

evolutivamente estable es menor que t c la estabilidad puede o no ocurrir, pero si es mayor
que t c se produce la estabilidad.

Los valores evolutivamente estables dependen del tamaño relativo de la expresión 1/( f - A2 d 0
) - 1/k en comparación con 0 y t c , donde d 0 = D(0) y A2 = aqN/n, de arriba. Existe un conjunto
estable de soluciones r > R si 1/ (f - A2 d m) - 1/k > t c .

Consideremos un ejemplo en el que A1 = A2 = k = d 0 = t c = 1. El uso de las expresiones

anteriores significa que la condición (a) ocurre si v < 1, 2 < f ; (b) ocurre si v < ( f -1) / (2 f - 3),
1,5 < f < 2; (c) ocurre si f < 1,5 ; (d) ocurre si v > 1, 2 <f o v > ( f - 1) /(2 f - 3) , 1,5 < f < 2.
There is a stable set of aposematic solutions if dm > f − 0.5 (we know that d m > d 0 ) = 1). In Fig.
4.1, where we set d m = 1 + v and vary the two remaining free variables f and v, we can see
seven of the eight possible combinations.

Para el caso c, tenemos automáticamente un conjunto estable. Sin embargo, si r tiene un valor
máximo r max , no es necesario que se produzca dicho conjunto. Dicho máximo r max no dará
lugar a dicho conjunto estable si se cumple la desigualdad (4.11) y la desigualdad (4.12) no se
cumple en r = 0, de modo que tenemos la siguiente desigualdad:

Esto se mantendrá para valores de v por debajo de un valor crítico siempre que t > t c. Por
tanto, podemos tener las ocho posibilidades.

4.5 Soluciones no puntuales

Supongamos que no hay ningún punto de solución en la cripsis máxima ( r = 0). Buscamos una
solución en la que la población esté dispersa en un rango de apariciones, como se conjetura en
[2]. En particular, buscamos una donde la densidad es uniforme sobre θ, tiene densidad en la
dirección r de C(r), con C (r m ) = 0 en algún valor crítico y

Sustituyendo en (4.4) obtenemos la siguiente expresión para I (w):

Donde

Primero trataremos de obtener una expresión para Y (r, w), y luego consideraremos una
aproximación. Escogiendo v = 1 obtenemos
Consideraremos la aproximación no trivial más sencilla a Y (r,w), a saber,

Así pues, tenemos la ecuación

Necesitamos satisfacer la condición (4.3) de que

Obsérvese que como el término de la derecha es positivo y también la integral, entonces sólo
puede haber una solución si H (t 1) < 0, de modo que el nivel de toxina de equilibrio es
insuficiente para ser aversivo.

Para encontrar una solución que satisfaga (4.19), necesitamos

Primero buscamos una solución donde r m = 1 y D(r)C(r) = 1 - r:

Así,
y por lo tanto

4.6 Discussion
En este capítulo hemos desarrollado el modelo de [2] para intentar aclarar y elaborar algunos
resultados importantes de ese trabajo. En particular, hemos demostrado para nuestras
funciones elegidas que existe un nivel de equilibrio de toxicidad t (r) para cualquier aspecto r,
que este nivel aumenta con r (como predice [6]; la fuerza de esta relación depende del
parentesco de los individuos, entre otros factores) y que siempre se produce una estabilidad
en la dirección de t. Así pues, el conjunto de ESS puntuales se clasifica en una de las ocho
categorías, cada una de las cuales es posible. En particular, es posible que las presas
fuertemente defendidas sean crípticas en nuestro modelo. También hemos demostrado un
caso en el que se produce el complejo equilibrio no puntual hipotetizado en [2], y hemos
mostrado la forma de la solución. En resumen, hemos demostrado que todas las soluciones de
[2] se dan para valores razonables de los parámetros y hemos confirmado que los resultados
hipotetizados se dan efectivamente. Creemos que es probable que estos resultados se
generalicen a la mayoría de las formas razonables.

La literatura teórica relativa a las defensas secundarias está dividida en cuanto al grado de
defensa que podemos esperar de las presas crípticas. Tanto [4] como [7] sugieren que cuando
la presión de depredación es baja, las presas crípticas no deberían invertir en defensas
secundarias. Otros (por ejemplo, [8], [9], [10], [11], [12]) sostienen que las presas crípticas
pueden estar muy defendidas. Una consecuencia importante es que la coloración aposemática
no es necesariamente óptima para las presas que poseen defensas sustanciales.

Desde un punto de vista práctico, el avance más importante de este capítulo es la capacidad de
cuantificar la relación entre los valores de los parámetros y la gama de soluciones posibles,
como se ejemplifica en la figura 4.1. Esto debería permitir la comprobación efectiva de la
teoría mediante el estudio de los gradientes de los valores de los parámetros apropiados, ya
sea en análisis comparativos como [6] o mediante experimentos de laboratorio manipulativos
utilizando especies con tiempos de generación cortos. La Fig. 4.1 también deja claro que
pueden existir estrategias alternativas, y que la ESS seleccionada por un sistema dado no
depende simplemente de los valores actuales de los parámetros, sino también de la historia
evolutiva de la población. En este caso, los empíricos tienen el reto de explorar si existe alguna
evidencia de tales estados estables alternativos en la naturaleza. estados estables alternativos
en la naturaleza.

En la actualidad, la expectativa de muchos modelos teóricos es que la selección pro-apostática

favorece la diversidad en las poblaciones de presas comestibles y no defendidas, pero que en
cuanto hay algún nivel de defensa la selección se vuelve anti-apostática, favoreciendo la
uniformidad ([13]). Sin embargo, aquí indicamos que una clase de resultado evolutivo estable
es una combinación de cierta inversión moderada en defensa secundaria con altos niveles de
diversidad en la apariencia de las presas. En la actualidad se carece de pruebas de este tipo de
soluciones no puntuales en el mundo natural, aunque esto puede deberse a la falta de
estudios focalizados. El tipo de exploración tipificado en la Fig. 4.1 puede permitir hacer
predicciones claras sobre las circunstancias necesarias para el mantenimiento de soluciones no
puntuales y, por lo tanto, permitir una exploración más centrada del mundo natural en busca
de apoyo empírico para este resultado previsto de la evolución.

No hemos explorado la dinámica de nuestro modelo, pero podría ser compleja. Es probable
que cuando haya una única ESS críptica, ésta sea globalmente estable, pero cuando haya ESS
aposemáticas, hay un número infinito de ellas, y la situación será más complicada. No está
claro que todas las ESSs sean alcanzables mediante repetidas mutaciones localizadas. Tal vez,
partiendo de la cripsis, siempre se alcance el límite inferior R.

También es posible que haya una solución no puntual además de las soluciones puntuales
aposemáticas, de modo que no se pueda alcanzar ninguna de estas ESS aposemáticas desde la
cripsis. No está claro qué comportamiento dinámico se producirá a partir de un punto de
partida en el que r > 0. Obsérvese que cerca de cualquier solución puntual la evolución en la
dirección de r es más fuerte que en la dirección de t debido a la discontinuidad de la derivada
en esta dirección, de modo que el análisis puede reducirse efectivamente a una dimensión.