NUTRAC3

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Mar. Drugs 2015, 13, 5059-5101; doi:10.3390/md13085059

ACCESO ABIERTO
drogas marinas
ISSN 1660-3397
www.mdpi.com/journal/marinedrugs
Revisar
Lectinas de Porifera: diversidad, roles fisiológicos y

Potencial biotecnológico
Johan Gardères 1,2,3, Marie-Lise Bourguet-Kondracki 1, Bojan Hamer 2, Renato Batel 2, Heinz
C. Schröder 3 y Werner EG Müller 3, *
1
Unité Molécules de Communication et Adaptation des Microorganismes, UMR 7245 CNRS, Muséum
National d'Histoire Naturelle, CP 54, 57 rue Cuvier, París 75005, Francia; Correos electrónicos:
jgarderes@mnhn.fr (JG); bourguet@mnhn.fr (M.-LB-K.)
2
Laboratorio de Biología Molecular Marina, Centro de Investigación Marina, Instituto Ruÿer Boškoviÿ, G.
Paliaga 5, 52210 Rovinj, Croacia; Correos electrónicos: hamer@cim.irb.hr (BH); renato.batel@irb.hr (RB)
3
ERC Advanced Investigator Grant Research Group en el Instituto de Química Fisiológica, Centro
Médico Universitario de la Universidad Johannes Gutenberg de Mainz, Duesbergweg 6, Mainz
D-55128, Alemania; Correo electrónico: hschroed@uni-mainz.de
* Autor a quien debe dirigirse la correspondencia; Correo electrónico: wmueller@uni-mainz.de;

Tel.: +49-6131-39-25910; Fax: +49-6131-39-25243.
Editor académico: Anake Kijjoa
Recibido: 30 abril 2015 / Aceptado: 27 julio 2015 / Publicado: 7 agosto 2015
Resumen: Se presenta una descripción general de la diversidad de 39 lectinas del filo Porifera,
incluidas 38 lectinas, que se identificaron de la clase de demosponjas, y una lectina de la clase de
hexactinellida. Su purificación a partir de extractos crudos se realizó principalmente mediante
cromatografía de afinidad y técnicas de filtración en gel. También se desarrollaron otros protocolos
para recolectar y estudiar lectinas de esponja, incluida la detección de genomas de esponja y la
expresión en sistemas bacterianos heterólogos. La caracterización de las lectinas se realizó por
degradación de Edman o espectrometría de masas. En cuanto a sus roles fisiológicos, las lectinas
de esponja mostraron estar involucradas en la morfogénesis e interacción celular, biomineralización
y espiculogénesis, así como en los mecanismos de defensa del huésped y potencialmente en la
asociación entre la esponja y sus microorganismos. Además, estas lectinas exhibieron una amplia
gama de bioactividades, incluida la modulación de la respuesta inflamatoria, actividades
antimicrobianas y citotóxicas, así como actividad anticancerígena y neuromoduladora. En vista de
sus potenciales aplicaciones farmacológicas, las lectinas esponjosas constituyen moléculas
prometedoras de interés biotecnológico.
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Palabras clave: porifera; lectina; roles fisiológicos; bioactividades
1. Introducción
Las lectinas están muy extendidas en la naturaleza y se han informado de procariotas, así como de eucariotas.
Se definen como proteínas o glicoproteínas que reconocen carbohidratos. El término lectina apareció a finales del
siglo XIX como moléculas capaces de reconocer el grupo histosanguíneo de los antígenos. El nombre lectina,
relacionado con el verbo latino “legere”, que significa “seleccionar”, fue dado por Sharpey y Boyd para describir una
proteína capaz de unirse de manera no covalente y reversible a carbohidratos y aglutinar y/o precipitar polisacáridos
y glicoproteínas [ 1]. Esta definición ha evolucionado continuamente.
Hoy en día, una lectina es una proteína o una glicoproteína, a diferencia de una inmunoglobulina, con al menos un
dominio de reconocimiento de carbohidratos. La unión de la proteína a los hidratos de carbono no implica ninguna
modificación enzimática ni escisión de estos hidratos de carbono. El interés de las lectinas se tradujo en sus
actividades biológicas, su implicación en la morfogénesis de los tejidos, la regulación de funciones fisiológicas y el
metabolismo o la protección frente al medio ambiente [2-6]. Los esfuerzos en la purificación de lectinas se realizaron
principalmente para explorar sus actividades biológicas y/o potencias biotecnológicas.
Las lectinas vegetales fueron intensamente estudiadas, especialmente las Canavalia spp. Concanavalina A y
Phaseolus spp. fitohemaglutininas, por sus importantes actividades proinflamatorias y/o anticancerígenas, así como
por sus efectos mitogénicos sobre los linfocitos [7,8]. Se demostró que las lectinas vegetales, en particular la
concanavalina A, afectan tanto la apoptosis como la autofagia al modular las vías de señalización celular de las líneas
celulares cancerosas. La concanavalina A demostró colapsar el potencial de la membrana mitocondrial en células
A375 de melanoma humano, desencadenando la liberación del citocromo C y la activación de la caspasa, ambos
involucrados en la apoptosis celular. La concanavalina A también indujo la apoptosis en células SKOV3 de cáncer de
ovario mediante la modulación de la expresión de las proteínas implicadas en la apoptosis, la ciclooxigenasa 2
(COX-2), el linfoma de células B 2 (Bcl-2) y la serina-treonina proteína quinasa AKT y la activación de Foxola- Vías de señalizació
La lectina de frijol Phaseolus vulgaris demostró inhibir la proliferación de células HONE-1 de carcinoma nasofaríngeo
[10]. Además, las lectinas vegetales también se utilizaron como activadores policlonales de las células T para estudiar
las funciones de los linfocitos in vitro . Se reveló que la concanavalina A y las fitohemaglutinas se unen a los
carbohidratos de membrana expresados en los linfocitos T y luego activan la respuesta mitogénica de los linfocitos y
la producción de citocinas [11,12].
Los organismos marinos también han producido lectinas con diversas bioactividades, incluida la proinflamatoria.
modulación, así como actividades antivirales o antimicrobianas [13].
Las lectinas del alga Ticocarpus crinitus y del mejillón Mytilus trossulus demostraron potenciar la síntesis de
citocinas. La lectina de T. crinitus exhibió un aumento en forma dependiente de la dosis del factor de necrosis tumoral
ÿ (TNFÿ), la interleucina 6 y el interferón ÿ (INFÿ) en células de sangre entera humana [14]. La lectina de M. trossulus ,
a una concentración de 5 y 80 ÿg/mL, mostró un efecto estimulante sobre la producción espontánea e inducida por
lipopolisacáridos (LPS) de TNFÿ por células de sangre periférica humana. Sin embargo, solo se observó una actividad
estimulante sobre la producción espontánea e inducida de IFNÿ a una concentración de 80 ÿg/mL. El crecimiento de
linfocitos también fue estimulado por la lectina de mejillón M. trossulus [15].
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También se encontraron efectos antivirales en algunas algas rojas, ascidias y lectinas de gusanos de mar. Griffithsin,
aislada del alga roja Griffithsia spp., demostró reducir la entrada de coronavirus, así como los virus de la hepatitis C y la
encefalitis japonesa, al unirse a los carbohidratos de la envoltura viral [16-18].
Las lectinas de algas rojas Kappaphycus alvarezii y Booglea coacta demostraron inhibir la perfilación del virus de la
inmunodeficiencia humana-I utilizando el mismo mecanismo [19,20]. La ascidia Didemnum ternatanum, así como las
lectinas del gusano marino Chaetopterus variopedatus y Serpula vermicularis también demostraron actividades contra el
virus de la inmunodeficiencia humana-1 (VIH-1) [21]. Tanto las lectinas de C. variopedatus como las de S. vermicularis
demostraron inhibir la producción del antígeno p24 viral y el efecto citopático inducido por el VIH-1 [22,23].
La lectina del mejillón Crenomytilus grayanus , que está potencialmente involucrada en el reconocimiento y
eliminación de patógenos bacterianos en los mariscos, mostró interactuar con bacterias Gram-positivas y Gram-
negativas. Esta actividad, que fue inhibida por los carbohidratos, reveló la participación de una lectina [24].
Por lo tanto, como se ilustra con estos pocos ejemplos, las lectinas marinas representan valiosas herramientas
médicas para aplicaciones médicas y/o biotecnológicas, en su mayoría inspiradas en sus roles fisiológicos dentro de los
organismos. Las lectinas de esponja también se han estudiado intensamente y han revelado potenciales farmacológicos
y biotecnológicos prometedores.
El filo Porifera está compuesto por más de 8500 especies descritas, mostrando una amplia distribución geográfica
[25]. Gracias a su capacidad para sintetizar una gran variedad de moléculas con diversos roles de defensa, comunicación
o adaptación al medio, las esponjas aparecieron como una fuente de moléculas con potenciales aplicaciones biomédicas
[26,27]. Los ejemplos más relevantes se ilustran con el antiviral comercializado 9-ÿ-D-arabinofuranosiladenina (ara-A o
Vidarabina) [28] y el antileucémico arabinofuranosilo (ara C o citarabina) [29], ambos inspirados en nucleósidos naturales
aislados del Caribe. esponja Cryptotethya crypta (de Laubenfels, 1949) [30], así como el mesilato de eribulina antitumoral
natural de la esponja marina Halichondria okadai (Fleming, 1828) [31,32]. Más recientemente, se desarrolló un interés
creciente en las esponjas porque estos organismos marinos también representan un modelo de un microecosistema
bien establecido con una diversidad compleja de microorganismos, que demostró ser estable y permanente.
Los estudios sobre las lectinas de esponja realmente comenzaron en la década de 1980 con sus capacidades para aglutinar eritrocitos.
Desde estos trabajos, se ha demostrado una amplia gama de bioactividades, incluidas actividades mitogénicas,
antimicrobianas, citotóxicas y neuromoduladoras. Sus funciones biológicas se han descrito en la participación de los
mecanismos de defensa para proteger a las esponjas de sus depredadores [33], en el reconocimiento y eliminación de
glicoconjugados envejecidos o alterados [34] o en la agregación de células de esponjas [35].
Recientemente, una revisión cubrió las propiedades y actividades biológicas de 17 lectinas de esponjas marinas [36].
Ahora brindamos una cobertura completa de las 39 lectinas aisladas de esponjas, que van desde su purificación,
propiedades bioquímicas hasta sus funciones fisiológicas y potencial biotecnológico.
2. Clasificación
Las lectinas generalmente se clasifican según su estructura primaria y su selectividad de unión. Las lectinas de
esponja incluyen galectinas, lectinas tipo C, tipo taquilectina y tipo F (Tabla 1).
Las galectinas (o lectinas de tipo S) están restringidas al reino animal y muestran una selectividad de unión
preferencial para los residuos de galactósidos. Se dividieron en 3 subfamilias sobre la base de su
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arquitectura estructural: las galectinas de tipo proto, quimera y repetición en tándem [37]. Los prototipos de galectina
son dímeros no covalentes, cada uno de los cuales posee dos dominios de reconocimiento de carbohidratos idénticos.
Las galectinas de tipo quimera tienen dos dominios distintos, un dominio similar al colágeno N-terminal y una galectina
C-terminal, que potencialmente une restos no azucarados a restos azucarados. Finalmente, dos dominios de
reconocimiento de carbohidratos unidos por un péptido conector funcional son específicos para la galectina de tipo
repetición en tándem. No obstante, las galectinas de Porifera difieren de las galectinas animales habituales porque
albergan características estructurales específicas. Pueden crear grandes moléculas complejas en presencia de Ca2+
(no involucrado en la unión de carbohidratos) y mostraron una afinidad extremadamente alta por los sacáridos que
contienen N-acetil-galactosamina [38].
Las lectinas de tipo C están muy extendidas en bacterias, plantas y animales. Esta clase de lectinas contiene
colectinas (lectinas de unión a manosa (MBL), ficolina, conglutinina y surfactante pulmonar), proteínas centrales de
proteoglicanos, selectinas, receptores endocíticos y receptores de macrófagos. La unión de estas proteínas a sus
residuos de carbohidratos específicos está condicionada por la presencia de Ca2+ en el medio ambiente [39].
Las lectinas similares a la taquilectina son proteínas que muestran grandes similitudes con la lectina taquilectina 1/
limulus L6 [40]. Por lo general, exhibieron actividad antimicrobiana contra los procariotas al vincular los carbohidratos
de su membrana. Muestran seis repeticiones en tándem de taquilectina [41,42].
Las lectinas tipo F constituyen un grupo reciente, caracterizado por un dominio de reconocimiento de carbohidratos
y unión específica de fucosa. Se pueden distinguir dos subgrupos según el dominio de tipo F, que puede presentar
un dominio de reconocimiento de carbohidratos único o repetido en tándem. En esta familia, el Ca2+ no juega un
papel crucial en la actividad de unión sino en la estabilización de la proteína [39].
El interés por las lectinas de esponja surgió con el estudio de los extractos de esponja, que demostraron su
capacidad para aglutinar eritrocitos [43–45]. De hecho, se investigaron extractos de esponjas de 48 especies
diferentes, recolectadas en el Mar Rojo, en la barrera de coral australiana ya lo largo de las costas de Florida.
Cuarenta y dos por ciento de estos extractos de esponja exhibieron propiedades aglutinantes para los eritrocitos
humanos del grupo ABO [46]. Se informaron porcentajes similares de extractos de esponja recolectados en el mar
Adriático, lo que confirma el carácter ubicuo de las lectinas [47]. Hasta el momento, se identificaron 39 lectinas del filo
Porifera (Tabla 1).
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Tabla 1. Propiedades bioquímicas de las lectinas de esponja.
Tamaño en kDa disulfuro

Nombre Especies Orden (Clase) carbohidratos Pi cationes pH/T °C Actividad
(Subunidades) Puentes
galectinas de esponja
CchG 1 Cinachyrella sp. Espiroforida (D) 50,0 (4) residuos de galactósido Dakota del Norte No No nd/<100 °C
CchG 2 Cinachyrella sp. Espiroforida (D) 50,0 (4) residuos de galactósido Dakota del Norte No No nd/<100 °C
GCC Geodia cydonium Astrofóridos (D) 60,0 (4) residuos de galactósido 4.4 Ca2+ No nd/nd
HoL-30 Halichondria okadai Halicondrida (D) 60,0 (2) residuos de galactósido 6.7 No No nd/nd
Sd galectina 1 Suberites domuncula Hadromerida (D) 22,1 (nd) residuos de galactósido Dakota del Norte No Dakota del Norte nd/nd
Sd galectina 2 Suberites domuncula Hadromerida (D) 35,0 (nd) galactosa Dakota del Norte Ca2+ No nd/nd
Lectinas de esponja tipo C
AaL Aplysina archeri Veróngida (D) 63,0 (4) residuos de galactósido no reductores Dakota del Norte
Ca2+/Mg2+ No nd/nd
Todo Aplysina lacunosa Veróngida (D) 63,0 (4) residuos de galactósido no reductores Dakota del Norte
Ca2+/Mg2+ No nd/nd
Promedio Aphrocallistes vastus Hexactinosida (H) 34,0 (1) residuos de galactósido galactosa/ Dakota del Norte Ca2+ No nd/nd
CVL Variantes de Cliona Hadromerida (D) 114,0 (4) sacarosa Dakota del Norte Ca2+ sí 6,0–8,0/<60 °C
Lb MBL Lubomirskia baicalensis Haplosclerida (D) 13 manosa Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte nd/nd
PSL Pellina semitubulosa Halicondrida (D) 200.0 (6) galactosa/arabinosa 6.1 Ca2+ No nd/nd
Lectinas similares a la taquilectina esponjosa
lectina eficaz Ephydatia fluviatilis Haplosclerida (D) 24,0 (1) Dakota del Norte Dakota del Norte No No nd/nd
lectina sd Suberites domuncula Hadromerida (D) 27,0 (1) lipopolisacáridos Dakota del Norte No No nd/nd
Esponja de lectina tipo F
CCL crambe crambe Poecilosclerida (D) 14.0 (1) fucosa Dakota del Norte No No nd/nd
Lectinas esponjosas no clasificadas
AcL I Axinella corrugata Halicondrida (D) 78.5 (6) Residuos derivados de N-acetilo 6.3 No sí 6,5–8,5/<65 °C
galatosa/quitina/fetuina/
AcL II Axinella corrugata Halicondrida (D) 80 Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte 2,0–6,0/<65 °C
Residuos derivados de N-acetilo
Apal I Aaptos papilada Hadromerida (D) 21.0 (2) N-acetil-D-glucosamina 42,131 Dakota del Norte No nd/nd
N-acetil-D-glucosamina/
Apal II Aaptos papilada Hadromerida (D) 16.0 (1) N-acetil-D-galactosamina/ 3.4/5 Dakota del Norte No nd/nd
residuos de ácido siálico

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Tabla 1. Continuación
N-acetil-D-glucosamina/
Apa L III Aaptos papilada Hadromerida (D) 16.0 (1) 3.4/5 Dakota del Norte No nd/nd
Residuos de N-acetil-D-galactosamina/ácido siálico
AP I Axinella polipoides Halicondrida (D) segundo (2) residuos de galactósido 3.9 No si1 nd/nd
AP II Axinella polipoides Halicondrida (D) Dakota del Norte

residuos de galactósido Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte nd/nd
ApL III Axinella polipoides Halicondrida (D) Dakota del Norte

ApL IV Axinella polipoides Halicondrida (D) Dakota del Norte ácidos hexurónicos Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte nd/nd
ApL V Axinella polipoides Halicondrida (D) Dakota del Norte

California
Apión de la cinachyrella Espiroforida (D) 124.0 (8) lactosa Dakota del Norte No No nd/nd
Llamar Cinachyrella alloclada Espiroforida (D) Dakota del Norte

residuos de galactósido Dakota del Norte Dakota del Norte
sí nd/nd
mucina de estómago porcino/

Camiseta Craniella australiensis Espiroforida (D) 54.0 (3) Dakota del Norte No sí 5,0–8,0/20–70 °C
mucina de estómago asialo-porcino
CNL Núcula de condrilla Condrosida (D) 70.0 (4) galactosa Dakota del Norte No No 4,5–8,5/<60 °C
CTL Cinachyrella tenuiviolacea Espiroporida (D) 22 lactosa Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte nd/nd
DaL Desmapsamma anchorata Dakota del Norte

segundo galactosa Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte nd/nd
Halilectina 1 (H-1) Haliclona caerulea Haplosclerida (D) (2) 15,0 Dakota del Norte Dakota del Norte No No 9/<70 °C
Halilectina 2 (H-2) Haliclona caerulea Haplosclerida (D) (1) 27,0 (2) mucina estomacal porcina Dakota del Norte No No 4,0–5,0/<80 °C
mucina estomacal porcina/

Halilectina 3 (H-3) Haliclona caerulea Haplosclerida (D) segundo (4) Dakota del Norte No No 4,0–7,0/<70 °C
N-acetil-galactosamina
hcl Crátera Haliclona Haplosclerida (D) Dakota del Norte orosomucoide 8.6 No No 4,6–10,2/56 °C
NS Haliclona sp. Haplosclerida (D) 24.0 (fecha) galactosa/lactosa Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte nd/nd
Grupos N-acetilo de N-acetil-D-glucosamina o N-acetil-D- 1

HoL-1 Halichondria okadai Halicondrida (D) 84.0 (4) 4.5 No sí nd/<50 °C
galactosamina galactósido Unidades ÿ1-4N-acetil-
HoL-2 Halichondria okadai Halicondrida (D) 42.0 (1) D-glucosamina fetuína/ácido galacturónico/ácido glucurónico/ 4.5 No No nd/<40 °C
ácido poligalacturónico/fucosa 1
HPL halicondria panicea Halicondrida (D) 78.0 (4) Dakota del Norte No sí 7,2–9,5/<30 °C
nd: no determinado; D: Demospongias; H: Hexactinélidos; sí 1: bucle de disulfuro intracatenario implicado en la actividad de unión de la lectina; pI: punto isoeléctrico.
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3. Expresión, secuenciación y purificación de lectina de esponja
Las lectinas se purificaban anteriormente a partir de extractos crudos de esponja [48–50]. Sin embargo, con el surgimiento
de la biología molecular y la secuenciación del genoma, más tarde se identificaron directamente a partir de bibliotecas de
etiquetas de secuencia expresadas en esponja (EST). En algunos casos, se produjeron lectinas recombinantes en sistemas
de expresión heterólogos [42,51,52].
3.1. Estrategias de Purificación
En la literatura se informaron diferentes protocolos de purificación a partir de extractos crudos de esponja (resumidos en
la Tabla 2). Brevemente, las muestras de esponja se trituraron y se empaparon de 2 h a toda la noche en una solución
acuosa tamponada, que generalmente consistía en solución salina tamponada con Tris (TBS), solución salina tamponada
con fosfato (PBS) o agua destilada que oscilaba entre 4 y 20 °C a pH 7– 8 [49,53,54]. Este método crea un choque osmótico,
que rompe las membranas celulares y, por lo tanto, libera fácilmente moléculas del citosol.
Algunos protocolos utilizaron agua de mar libre de calcio y magnesio (CMFSW) suplementada con ácido
etilendiaminotetraacético (EDTA) 250 mM [50,55,56] para mantener la osmolaridad del agua de mar y evitar enlaces entre
las proteínas de membrana involucradas en la adhesión celular de esponja. [57]. A veces se aplicó un proceso de extracción
modificado mediante la adición de sales de CaCl2 en el tampón de extracción [58], ya que la actividad de unión a
carbohidratos depende de la presencia de iones Ca2+ .
Algunas veces se realizaron etapas de precipitación para concentrar las fracciones de lectina. Ca2 +
la precipitación puede contribuir a recolectar por centrifugación moléculas conjugadas con Ca2+ y por lo tanto a promover
el enriquecimiento de lectinas estructuralmente dependientes de Ca2+ [56]. Algunos estudios también implementaron
precipitaciones con acetona para concentrar las proteínas de los extractos [59,60]. También se realizó diálisis para
reemplazar el tampón de extracción con tampones apropiados para los siguientes pasos [61].
En general, fueron necesarios al menos dos pasos de purificación antes del ensayo de hemaglutinación para seleccionar
las fracciones activas que contenían lectina. En la mayoría de los casos, el primer paso de purificación involucró
cromatografía de afinidad [53,54], de acuerdo con la especificidad de carbohidratos de la lectina (Tabla 2). Debido a la fuerte
afinidad de las lectinas de esponja por los residuos de galactósidos, a menudo se seleccionaron matrices conjugadas con
sefarosa o lactosa [61,62]. Mediante el uso de cromatografía de afinidad con estroma de eritrocitos de conejo seguida de
filtración en gel en columna Ultrogel AcA 44, se purificaron las lectinas-I y -II (AcL-I y -II) de Axinella corrugata (George y
Wilson, 1919) [53,63] . A veces, un anticuerpo específico dirigido contra las lectinas se fijó en una columna para retener las
lectinas, como se ilustra con la lectina (CaL) del apión de Cinachyrella (Uliczka, 1929), que se purificó usando un anticuerpo
dirigido contra las variantes de Cliona (Duchassaing y Michelotti 1864) lectina (CvL) [59,60]. Algunas lectinas también se
eluyeron de la matriz de afinidad utilizando tampones seleccionados de acuerdo con diferentes parámetros, incluida la
competencia del sustrato [58,62], la interrupción de las interacciones débiles dentro del complejo sustrato-ligando [55], la
fuerza iónica [54], la estabilidad del pH [60 ], o quelación de iones (Ca2+) implicados en la unión del complejo proteico [59].
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Tabla 2. Protocolos de purificación de lectina de esponja.
Tipo i elución
Especies Material Tampón de extracción Columna Tampón de elución I Purificación tipo II Columna
Purificación Amortiguador II
Afrocalitas 100 g (peso) agua de mar libre de calcio y Biogel P300 Sin calcio magnesio centrifugación en
filtración de gel
vasto congelado magnesio Precipitación de Ca2+ columna Agua de mar gradiente de sacarosa
Conejo
Axinella afinidad estroma NH4OH 0,035 M/ Ultrogel—

agua/PBS pH 7,2 filtración de gel PBS
corrugado cromatografía poliacrilamida NaCl 0,154 M ACA 44
gel
0,05 millones
Cinechyrella 1:2 (p/v) en Tris-HCl 0,05 M pH 7,5 inmunoafinidad IgG anti CvL superpuesto 6
Tris-HCl 0,050 M pH 11 filtración de gel Tris-HCl pH
apión precipitación de acetona cromatografía sefarosa 10/300
7.5
acetato
Cliona 1:2 (p/v) en Tris-HCl 0,05 M pH 7,5 afinidad Tris-HCl 0,05 M/ CM celulosa
Sefarosa CL 4B intercambio iónico amortiguado
variantes precipitación de acetona cromatografía EDTA 0,1 M pH 8 columna
salina
craniella 1:10 en diálisis con NaCl al 0,9 % gradiente de NaCl en 0.010 Sephadex PBS de 0,1 M
23 g (peso) intercambio iónico DEAE-Sephacel filtración de gel
australiana contra el agua Tris-HCL pH 7.4 G-150 pH 7,4
lactosa
geodia mar libre de calcio y magnesio afinidad precipitación con
divinilsulfona PBS/0,05 % interpolación 20
cydonio agua cromatografía carbohidratos
agarosa
glutaraldehído
reparado
Haliclona afinidad humano TBS/NH4OH al 0,3 %

1:10 (p/v) en agua desionizada filtración de gel
caerulea cromatografía eritrocitos pH 8,5
estroma-Sephadex
G25
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Tabla 2. Cont.
STB pH 7,5 0.020M TBS/

gel biogel
Haliclona cratera 150 g (w) polivinilpolipirrolidona/ cromatografía de afinidad CM Sepharose 4B CL tampón de fosfato/ 152 mm
filtración P-100
+inhibidores de proteasa NaCl 1 M pH 7,5 NaCl
Halicondria 200 g (peso) 1:10 (p/v) TBS/0,15 M NaCl/0,01 M TBS/0,1 millones gel Sephadex
cromatografía de afinidad lactosil agarosa STB pH 7,4
okadai congelado mezcla de inhibidores de proteasa pH 7,4 lactosa pH 7,4 filtración 75
1:3 (p/v) en calcio- y

Halicondria
30 g (peso) agua de mar sin magnesio/0,25 M cromatografía de afinidad Sefarosa 4B
pánico
EDTA/0,01 M 2-mercaptoetanol
0,03 M Tris-HCl/
0,03 millones
pelina 1:1 (p/v) en Tris-HCl 0,03 M/2 mM tratado con ácido 0,002 M CaCl2/ gel Sephadex
240 g (peso) cromatografía de afinidad Tris-HCl
semitubulosa CaCl2 pH 8,5 Sefarosa 6B pH de lactosa 0,1 M filtración G-200
pH 7,5
7.5
w: peso húmedo; PBS: solución salina tamponada con fosfato; TBS: solución salina tamponada con Tris; EDTA: ácido etilendiaminotetraacético.
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En la mayoría de los casos, este primer paso de purificación solía ir seguido de cromatografía de filtración en gel para
separar lectinas de diferentes masas moleculares [50,53,54]. Mediante el uso de este método, tanto la lectina-I como la -II
(AcL-I y AcL-II) de A. corrugata se purificaron a partir de la esponja A. corrugata. Sus pesos moleculares relativos se
estimaron mediante filtración en gel en 78,5 y 80 kDa, respectivamente [53,63].
Algunas lectinas se precipitaron mediante el uso de carbohidratos conjugados con poli[N-(2-hidroxi-etil)acrilamida] después
de la cromatografía de afinidad [55].
También se establecieron protocolos originales, como se ilustra con la purificación de la lectina de C. varians . Este
último se purificó por cromatografía de afinidad seguida de cromatografía de intercambio iónico (columna de
carboximetilcelulosa) [59]. La purificación de la lectina (CauL) de Craniella australiensis (Carter, 1886) se realizó mediante
cromatografía de intercambio iónico (DEAE-Sephacel) seguida de filtración en gel [61].
La elucidación estructural parcial de las lectinas generalmente se realizó mediante espectrometría de masas [49,62,64]
o degradación de Edman [61,65].
3.2. Estrategias de detección del genoma y producción de lectina
La construcción de bibliotecas de ADNc de esponja es un método complementario para acceder directamente a las
secuencias del gen de la lectina. Por lo tanto, las bibliotecas de cDNA de la esponja hexactinellid Aphrocallistes vastus
(Schulze, 1886) [56] y las demosponjas Cinachyrella sp. [65], Ephydatia fluviatilis (Linnaeus, 1759) [42], Geodia cydonium
(Jameson, 1811) [66], Lubomirskia baicalensis (Pallas, 1773) [52] y Suberites domuncula (Olivi, 1792) [51] se examinaron
utilizando cebadores degenerados [52,56] o bibliotecas de secuencias EST.
Se implementó un alineamiento filogenético usando el software MEGA 6 para comparar secuencias de proteínas de
lectinas de esponja con otras lectinas animales de GenBank. En la Figura 1 se muestra un árbol filogenético de unión de
vecinos de esta alineación utilizando 1000 repeticiones de arranque. Los resultados revelaron que las lectinas de esponja
estudiadas han evolucionado a partir de diferentes proteínas, ya presentes en el ancestro común de Eumetazoa y Porifera.
Los genes de galectina de esponja, tipo C y lectina similar a la taquilectina están más estrechamente relacionados con
otros genes de lectina animal que con los genes de lectina de esponja, a excepción de los genes de galectina de esponja
de G. cydonium y Cinachyrella sp., que son filogenéticamente muy similares. Ambos genes de galectina de esponja están
relacionados con genes de galectina de vertebrados como la galectina humana 1 y 3, la galectina de salmón 3 y la galectina
de congrio. Sorprendentemente, los genes de galectina 1 y 2 de S. domuncula están filogenéticamente separados y más
relacionados con Crassostrea gigas galectina-8. Se encontró que el gen galectina-2 de S. domuncula está estrechamente
relacionado con el gen MBL de L. baicalensis , que codifica una lectina de tipo C. La MBL, incluida la MBL de L. baicalensis ,
y las otras lectinas tipo C de esponja, incluida la lectina de A. vastus , están separadas filogenéticamente, lo que sugiere
que han evolucionado a partir de proteínas diferentes. Las lectinas similares a la taquilectina de esponja de S. domuncula
y E. fluviatilis, denominadas lectina de S. domuncula y lectina de E. fluviatilis , respectivamente, forman con la lectina de
taquilectina-1 y la lectina de Branchiostoma belcheri un grupo conservado filogenéticamente que ha evolucionado a partir
de una proteína ancestral. La lectina de tipo C estrechamente relacionada de A. vastus pertenece a este grupo, lo que
sugiere que los miembros de este grupo también pueden haber evolucionado de manera diferente.
En algunos estudios, se produjeron lectinas esponjosas en el sistema de expresión de E. coli usando el plásmido
pET-41a (+) [51] o pGEX2T [57,67] que contenía el gen glutatión-S-transferasa o un plásmido que contenía una etiqueta
de histidina N-terminal (Vector pEcoli-Nterm-6 × HN). En este último caso, la lectina fue
Mar. Drogas 2015, 13 5069
purificado a través de una columna de níquel [65]. Estas estrategias de expresión generaron una gran cantidad de
proteínas recombinantes para estudiar su potencial biotecnológico [63] y/o sus funciones fisiológicas dentro de las
esponjas [51].
Figura 1. Árbol filogenético de unión de vecinos generado mediante el análisis de secuencias de proteínas
de lectinas de esponja de Aphrocallistes vastus, Cinachyrella sp., Ephydatia fluviatilis, Geodia cydonium,
Lubomirskia baicalensis, Suberites domuncula (en negrita) y secuencias de lectinas animales de GenBank.
Cada entrada está precedida por su número de acceso a GenBank. El árbol se construyó utilizando la
máxima verosimilitud compuesta y la eliminación por pares. Los valores de arranque porcentual de 1000
remuestreos, indicados en los nodos, representan el nivel de confianza para las ramas. La barra de escala
indica una distancia evolutiva de 0,2 sustituciones de aminoácidos por posición en la secuencia.
4. Propiedades bioquímicas de las lectinas de esponja
Hasta donde sabemos, hasta el momento se han caracterizado 39 lectinas diferentes del filo Porifera (Tabla 1).
Todos ellos fueron aislados de demosponjas, excepto la lectina tipo C, obtenida de la esponja hexactinélida A. vastus
(Schulze, 1886) [56]. Las masas moleculares relativas de las lectinas se determinaron habitualmente mediante filtración
en gel en condiciones nativas y las masas moleculares relativas de sus subunidades mediante SDS-PAGE en
condiciones desnaturalizantes. Por lo tanto, los pesos moleculares de las subunidades
Mar. Drogas 2015, 13 5070
determinadas por SDS-PAGE no siempre se ajustan a las masas moleculares relativas totales de las lectinas, quedando
abolida la conformación estérica de las proteínas en condiciones desnaturalizantes. En esta revisión, las masas
moleculares informadas de las diferentes lectinas se calcularon a partir de los resultados de la cromatografía de filtración
en gel, mientras que las masas moleculares de sus subunidades se obtuvieron mediante SDS-PAGE.
4.1. galectinas
Seis lectinas de esponja fueron identificadas como galectinas: la galectina Geodia cydonium , la Suberites domuncula
galectinas 1 y 2, la galectina 30 de Halichondria okadai y la Cinachyrella sp. galectinas 1 y 2.
La galectina de G. cydonium (GCG) fue la lectina más estudiada del filo Porifera. El GCG se aisló en primer lugar a
partir de muestras recogidas en el mar Mediterráneo utilizando una cromatografía de afinidad acoplando sustancias del
grupo sanguíneo A+ del cerdo con Sepharose 4B. Esta lectina de 60 kDa resultó ser un tetrámero con subunidades de
15 kDa y presentó un punto isoeléctrico (pI) de 4,4. GCG mostró formar un complejo multimérico en presencia de Ca2+,
pero el vínculo entre la lectina y los carbohidratos no dependía de los iones [57]. A partir de una biblioteca de ADNc
obtenida del ARNm de la esponja de G. cydonium , se obtuvieron dos clones de ADNc para GCG, que codifican dos
polipéptidos GCG diferentes LECT1 y LECT2 con masas moleculares deducidas de 15 313 kDa y 15 433 kDa,
respectivamente [66,68–71] . Posteriormente, se demostró que estos dos ADNc no derivaban de genes diferentes y que
tres monómeros (subunidades GCG) de 13, 15 y 16 kDa correspondían a variantes de corte y empalme alternativas del
mismo gen LECT1. GCG compartió características tanto de prototipos como de lectinas de tipo quimera [72]. Este último
gen también mostró polimorfismos ubicados en el dominio de reconocimiento de carbohidratos. Esta variación genética
no concierne a los aminoácidos involucrados en las interacciones con los carbohidratos. Además, las investigaciones de
la secuencia de ADNc del precursor de la proteína galectina revelaron que la región N-terminal de la proteína podría
actuar como un supuesto segmento transmembrana. Siguiendo esta secuencia, se identificó un sitio de escisión de señal
de secreción N-terminal. Se postuló que esta secuencia probablemente reclutaba proteasa para obtener la forma soluble
de GCG. Esta característica es específica de esta galectina porque otras galectinas animales se sintetizan sin esta
secuencia señal [73]. Los análisis de fracciones solubles y que contienen membrana de G. cydonium revelaron que GCG
estaba presente en ambas fracciones. El mecanismo de la maduración de la proteína y la función de las galectinas
solubles y de unión a la membrana permanecieron oscuros. La región N-terminal de la forma soluble de GCG también
contenía un dominio proteico, que suele estar implicado en la unión a los lípidos de la membrana procariótica [57,74].
Curiosamente, mediante el uso de tinción citoquímica de células de carcinoma, se informó que la unión nuclear de la
galectina de G. cydonium estaba mediada por interacciones proteína-proteína con una proteína nucleoplásmica de 56
kDa (np56) [55].
Las galectinas 1 y 2 de S. domuncula (galectinas Sd 1 y 2) se identificaron in silico a partir de un S. domuncula

biblioteca de cDNA y se produjeron in vitro mediante el uso de un sistema heterólogo bacteriano. La secuencia de
aminoácidos deducida de los dos clones de ADNc mostró una masa molecular de 22,1 y 35 kDa, respectivamente.
Se encontró que la galactoseceramida Sdgal-1 aislada de S. domuncula inhibía la actividad de unión a carbohidratos de
la galectina Sd 1. La galectina Sd 2 se autoasociaba en presencia de Ca2+. La estructura primaria de esta galectina
constaba de dos sitios de unión a galactosa y un dominio hidrofóbico en la región N-terminal. Su dominio hidrofóbico C-
terminal mostró interactuar directamente con la silicateína ÿ, una enzima involucrada en la formación de espículas en
esponjas silíceas. Por lo tanto, la galectina Sd 1 pertenece
Mar. Drogas 2015, 13 5071
a la galectina prototipo, mientras que la galectina Sd 2 puede clasificarse como un miembro de la familia de
galectinas repetidas en tándem [51,67,75].
El orden Halichondrida proporcionó la galectina 30 (HoL 30) de H. okadai a partir de la esponja japonesa H.
okadai, utilizando una cromatografía de afinidad. HoL 30 mostró una masa molecular de 60 kDa (dos subunidades
de 30 kDa) y un pI de 6,7. Su actividad de aglutinación en eritrocitos humanos y de conejo fue inhibida por diferentes
azúcares, incluidos los motivos galactósido ÿ1-3 N-acetil-glucosamina (Galÿ1-3GlcNac) y galactósido ÿ1-4 N-acetil-
glucosamina (Galÿ1-4GlcNac). Además, HoL 30 mostró una alta homología con las secuencias de aminoácidos de
la galectina de G. cydonium [62].
Mediante el uso de cromatografía de afinidad, tanto Cinachyrella sp. Los prototipos de galectinas 1 y 2 (CchG 1
y CchG 2) se purificaron a partir de Cinachyrella sp. esponjas recogidas en las costas japonesas (Okinawa).
Se encontraron seis ADNc que codifican CchG con supuesta quimera. Sin embargo, la secuenciación de péptidos
reveló al menos dos isoformas con dominios de unión a galactósidos muy similares, que demostraron ser tolerantes
a altas temperaturas (100 °C). Según los autores, estas galectinas se agregaron para crear un tetrámero estable [65].
CchG 1 fue la primera estructura tridimensional de una lectina de esponja determinada por cristalografía de rayos X.
Esta lectina demostró estar formada por dos secuencias de cinco hojas ÿ antiparalelas emparejadas cara a cara a
través de un núcleo hidrofóbico. Por lo tanto, CchG 1 consistió en un arreglo tetramérico rígido de forma toroidal
“donut-hole”, cuya estructura final se basó en la presencia de dímeros canónicos. Esta interfaz de dímero de dímeros
demostró estar mediada por una nueva estructura que se estabilizó mediante el empaquetamiento de pares de
enlaces disulfuro vecinales entre cisteínas adyacentes [76].
4.2. Lectinas tipo C
Seis lectinas se clasificaron como miembros de lectina tipo C debido a su actividad de unión a carbohidratos
dependiendo de la presencia de Ca2+ o Mg2+: Pellina semitubulosa (Lieberkühn, 1859), Aplysina archeri (Higgin,
1875) y Aplysina lacunosa (Lamarck, 1875). 1814), así como las lectinas Aphrocallites vastus, Cliona varians y
Lubomirskia baicalensis MBL.
La esponja marina P. semitubulosa, recolectada en el mar Adriático, proporcionó una lectina (PsL) de 200 kDa,
compuesta por glicoproteínas hexaméricas de 34 kDa, que estaban unidas por puentes disulfuro. Su actividad de
unión en eritrocitos humanos, de oveja y de conejo fue inhibida por galactosa y arabinosa. La proteína tenía un pI
de 6,1 y su actividad de unión era estable hasta 56 °C [58].
Dos lectinas bioquímicamente similares, las lectinas Aplysina archeri (AaL) y Aplysina lacunosa (AlL), fueron
aisladas de A. archeri y A. lacunosa, respectivamente, recolectadas a lo largo de las costas venezolanas. Ambas
lectinas, purificadas mediante cromatografía de afinidad en p-aminobencil-ÿ-1-tiogalactopiranósido-agarosa seguida
de cromatografía de filtración en gel, exhibieron una masa molecular de 63 kDa. Ambas lectinas eran tetrámeros de
subunidades de 16 kDa. Su actividad de aglutinación hacia los eritrocitos de hámster y conejo dependía de los
cationes divalentes Ca2+/Mg2+ . Los datos experimentales revelaron que AaL se unía preferentemente a residuos
de galactósido unidos a ÿ no reductores [77].
La lectina de C. varians (CvL), purificada usando cromatografía de afinidad Sepharose CL 4B, reveló una masa
molecular de 114 kDa usando cromatografía de filtración en gel. Sin embargo, el análisis SDS-PAGE demostró que
la lectina estaba compuesta por cuatro subunidades de 28 kDa unidas por puentes disulfuro. La actividad de
aglutinación de CvL hacia eritrocitos humanos fue inhibida por galactosa y sacarosa. La proteína fue estable a un
pH de 6 a 8 ya una temperatura inferior a 50 °C [59].
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La única lectina purificada de una esponja de hexactinélidos fue la lectina de A. vastus (AvL). Esta lectina se aisló usando precipitación
con Ca2+ y cromatografía de filtración en gel Biogel P300. Esta lectina de tipo C era un polipéptido glicosilado de 34 kDa que reveló
unirse preferentemente a la galactosa en presencia de iones Ca2+ . Mediante el uso de cebadores degenerados contra una biblioteca de
ADNc, se identificaron dos secuencias de ADNc de lectinas de tipo C a partir de esta esponja que codifica dos polipéptidos con una masa
molecular calculada de 22.022 y 22.064 kDa, respectivamente. Mostraron grandes similitudes con las lectinas de tipo C de metazoos
superiores. Su estructura primaria contenía sitios conservados para puentes disulfuro, sitios de unión a Ca2+, un dominio de unión a
galactosa y un dominio N-terminal hidrofóbico [56].
La L. baicalensis MBL (Lb MBL) se identificó a partir de una biblioteca de ADNc de L. baicalensis [52]. La proteína tenía una masa
molecular predicha de 13 kDa, de acuerdo con el marco de lectura abierto del ADNc, con similitudes de secuencia con las lectinas de
unión a manosa de otros animales [52].
4.3. Lectinas similares a la taquilectina
Dos lectinas similares a la taquilectina, llamadas lectina de E. fluviatilis (lectina Ef) y lectina de S. domuncula (lectina Sd),
fueron identificados de S. domuncula y E. fluviatilis, respectivamente.
La lectina Sd es un monómero de 27 kDa aislado de especímenes recolectados en el mar Mediterráneo mediante cromatografía de
afinidad. Esta lectina demostró unirse al LPS de bacterias Gram negativas y compartir una gran similitud de secuencia con la lectina del
cangrejo herradura Tachypleus trunculus [40]. La secuencia de ADNc de la lectina Sd mostró una región transmembrana predicha, lo que
sugiere una asociación con la membrana [41].
La lectina eficaz se identificó a partir de una biblioteca EST de la esponja de agua dulce E. fluviatilis. Este polipéptido con una masa
molecular predicha de 24 kDa está estrechamente relacionado tanto con la lectina Sd [41] como con la lectina taquilectina1/L6 de T.
tridentatus [40]. La secuencia de aminoácidos deducida reveló seis repeticiones de taquilectina [42].
4.4. Lectina tipo F
La lectina (CcL) de Crambe crambe (Schmidt, 1862) mostró una afinidad específica por la fucosa. La lectina CcL se purificó usando
una cromatografía de afinidad en una columna de Sepharose seguida de una cromatografía de filtración en gel. La actividad de
aglutinación de CcL hacia los eritrocitos de oveja y humanos solo fue inhibida por la fucosa. Su actividad fue estable en un rango de pH
de 4,5 a 8,5 y a temperaturas inferiores a 60 °C durante 1 h [78]. Esta lectina mostró una gran cantidad de aminoácidos básicos en su
secuencia de proteínas, lo que es inusual para una lectina de esponja [54].
4.5. Lectinas de esponja sin clasificar
Veinticuatro lectinas de esponja no pudieron coincidir con las clases de lectinas informadas anteriormente. Sin embargo, utilizando su
especificidad y características de unión, proponemos agruparlas en nuevos grupos de lectinas, que incluyen lectinas que contienen
puentes disulfuro intracatenarios, lectinas de unión a mucina y lectinas de unión a N-actil-D-glucosamina-/N actil-D-galactosamina.
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4.5.1. Lectinas que contienen puente disulfuro intracatenario
Cuatro lectinas exhibieron un bucle disulfuro dentro de sus subunidades, potencialmente involucrado en la actividad
de unión a carbohidratos: las lectinas I y II de Axinella polypoides (Schmidt, 1862), la lectina Halichondria panicea y la
lectina 1 de Halichondria okadai .
Las lectinas I y II de A. polypoides (ApL I y II) se purificaron inicialmente usando cromatografía de afinidad de unión
a galactosa. La actividad mitogénica de ApL I en linfocitos humanos purificados fue inhibida por galactosa, fucosa y 2-
desoxi-galactosa [45,79]. ApL I se clasificó primero en el grupo de lectinas (QxW)3, en el que las lectinas normalmente
presentan tres motivos QxW en su secuencia de proteínas [80]. Posteriormente, esta clasificación se modificó con la
identificación de la lectina II de A. polypoides , que presentaba las mismas características estructurales. Ambas lectinas
tienen solo un motivo QxW y se demostró que su bucle de disulfuro intracatenario desempeña un papel crucial en la
actividad de unión a los carbohidratos [64].
La lectina de H. panicea (HpL), purificada mediante cromatografía de afinidad en Sepharose 4B seguida de
cromatografía de filtración en gel en columna Biogel P300, tenía una masa molecular de 78 kDa y estaba formada por
cuatro subunidades de 21 kDa. La actividad inhibidora de la hemaglutinación por parte de los grupos tiol indicó que los
puentes disulfuro estaban involucrados en la actividad de unión. Esta aglutinación también fue inhibida por competencia
con fetuína, ácido galacturónico, ácido glucurónico, ácido poligalacturónico y fucosa. La proteína era termosensible hasta
30 °C y mostraba una actividad de unión óptima que oscilaba entre pH 7,2 y 9,5. La lectina HpL demostró unirse al ácido
galacturónico, al ácido glucurónico y a la fucosa [50].
La lectina-1 de H. okadai (HoL-1) exhibió el mismo enlace disulfuro intramolecular, como sugiere la presencia de una
banda de proteína difusa visualizada en SDS-PAGE en ausencia de agentes reductores. Mediante cromatografía de
afinidad y filtración en gel, se purificó HoL-1 con una masa molecular predicha de 84 kDa (cuatro subunidades de 21
kDa) y un punto isoeléctrico de 4,5. La actividad de hemaglutinación de HoL-1 fue inhibida específicamente por azúcares
que contienen grupos N-acetilo [81].
4.5.2. Lectinas de unión a mucina
Entre las lectinas de esponja no clasificadas, la lectina de C. australiensis y la Haliclona caerulea

(Hechtel, 1965) Se descubrió que las halilectinas-2 y -3 se unen específicamente a la mucina y/u orosomucina.
La lectina de C. australiensis (CauL) se aisló usando cromatografía de intercambio iónico y cromatografía de filtración
en gel. CauL mostró una masa molecular de 54 kDa, debido a sus tres subunidades de 18 kDa.
Esta proteína fue detectada gracias a su capacidad para aglutinar eritrocitos humanos, de ratón, oveja, conejo y pollo.
Esta aglutinación solo fue inhibida por la mucina del estómago porcino y la mucina del estómago asialo-porcino, lo que
sugiere su supuesta capacidad para unirse a la membrana celular. Su actividad fue estable de 20 a 70 °C ya un pH que
osciló entre 5 y 8 [61].
La lectina Halilectin-2 (H-2) se purificó utilizando estroma de eritrocitos de tipo A humano fijado en una columna
Sephadex bioguiada por su actividad de hemaglutinación contra eritrocitos de conejo [49]. Con una masa molecular de
27 kDa (un dímero de subunidades de 15 kDa unidas por una interacción débil), el H-2 mostró la mayor actividad en el
rango básico (pH 9) y a temperaturas inferiores a 80 °C. Se encontró que H-2 se unía preferentemente a la orosomucina
y la mucina del estómago porcino. En comparación con las secuencias de proteínas de otras lectinas animales, H-2
reveló una estructura primaria original. Sin embargo, H-2 mostró similitudes con un cóntigo de la biblioteca de ADN de
Amphimedon queenslandica (Hooper y van Soest, 2006) [49,82].
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La lectina halilectina-3 (H-3) se purificó usando una combinación de cromatografía de interacción hidrofóbica
en una columna Phenyl-Sepharose 6B y cromatografía de intercambio iónico. La lectina se unió preferentemente a
la mucina del estómago porcino y la N-acetilgalactosamina. Su actividad fue estable desde pH 4 a 7 y hasta 70 °C.
La electroforesis en gel nativo y la filtración en gel mostraron que H-3 tenía una estructura cuaternaria organizada
en un heterotetrámero. El análisis de espectrometría de masas y la secuenciación de novo revelaron que la
proteína presentaba cuatro subunidades, resultantes de una combinación de subunidades alfa y beta. La subunidad
alfa era un polipéptido glicosilado de 16 kDa, que presentaba un residuo de ácido piroglutámico en el extremo N-terminal.
La subunidad beta mostró una masa molecular de 11 kDa y también presentó glicosilación. La lectina H-3 era una
proteína azul que presentaba la rara propiedad de unirse a un cromóforo natural [83].
4.5.3. Lectinas de unión a N-acetil-D-glucosamina-/N-acetil-D-galactosamina
Quince lectinas de este grupo demostraron unirse a carbohidratos que contienen residuos de N-acetil-D-
glucosamina o N-acetil-D galactosamina. Algunos de ellos pueden estar relacionados con las galectinas, pero la
falta de datos impidió su clasificación. Este grupo reúne las lectinas I, II y III de Aaptos papillata (Keller, 1980), las
lectinas I y II de A. corrugata (George & Wilson, 1919), las lectinas III, IV y V de A. polypoides , así como la
Cinachyrella tenuiviolacea (Pulitzer-Finali, 1982), la lectina Haliclona sp. lectina, la Cinachyrella alloclada (Uliczka,
1929), la Chrondrilla nucula (Schmidt, 1862), la Desmapsamma anchorata (Carter, 1882), la Halichondria okadai-2
y las lectinas apion de Cinachyrella .
Se aislaron tres lectinas (ApaL I, II y III) de la esponja A. papillata usando cromatografía de afinidad con
sustancia del grupo sanguíneo polileucil A + H del estómago de cerdo como adsorbente. Mostraron masas
moleculares de 21 (dos subunidades de 12 kDa), 16 y 16 kDa para ApaL I, II y III, respectivamente. La actividad
de unión de ApaL I fue óptima en un rango de pH de 5 a 7 durante el electroenfoque, mientras que las actividades
de unión de ApaL II y III fueron óptimas en un rango de pH de 3,4 a 5. Se reveló que ApaL I se une a N-acetil-D-
glucosamina no reductora con una alta afinidad de manera similar a ApaL II y III, pero este último también demostró
unirse a residuos de N-acetil-D-galactosamina y ácido siálico [48].
Ambas lectinas I y II de A. corrugata (AcL I y II) se purificaron mediante cromatografía de afinidad con estroma
de conejo-columna de gel de poliacrilamida seguida de una filtración en gel. El AcL I se eluyó con PBS y el segundo
se obtuvo posteriormente con agua. AcL I y II mostraron una masa molecular de 78,5 kDa (cuatro subunidades de
13,9 kDa) y 80 kDa, respectivamente, determinada por cromatografía de filtración en gel. Las subunidades AcL I
estaban unidas por puentes disulfuro, formando una estructura polimérica con un pI de 6,3. AcL I demostró
vincularse con carbohidratos N-acetilados de alta afinidad, como N-acetil-D-galactosamina, pero no con galactosa,
mientras que AcL II mostró unirse preferentemente a galactosa, quitina, fetuína y sacáridos derivados de N-acetilo,
pero no a N- acetil-D-galactosamina. La actividad de hemaglutinación de AcL I en eritrocitos de conejo, cabra y
perro y de AcL II en eritrocitos de conejo fue independiente de Ca2+, Mg2+ y Mn2+. La actividad de unión de AcL
I fue óptima a pH 7–8, mientras que AcL II mostró una mejor estabilidad en un rango de pH de 2–6 [53,63].
En cuanto a las otras lectinas, se sabe poco sobre sus características bioquímicas. Se encontró que las lectinas
III y V de A. polypoides (ApL III y V) se unen específicamente a los sacáridos de galactósidos y se encontró que la
lectina IV de A. polypoides (ApL IV) se une más específicamente a los ácidos hexurónicos [79]. La lectina de C.
tenuiviolacea (CtL) (22 kDa) se purificó usando una cromatografía de filtración en gel seguida de una cromatografía
de afinidad. La actividad de aglutinación de CtL hacia eritrocitos humanos de ABO
Mar. Drogas 2015, 13 5075
fue inhibida por la lactosa, lo que sugiere una posible especificidad por los residuos de galactosa unidos a ÿ1-4.
A partir de una esponja marina no identificada del género Haliclona, se aisló la lectina Haliclona (HL), revelando una masa
molecular de 22 kDa, estimada por electroforesis SDS. Entre todos los azúcares probados, la actividad de hemaglutinación
de HL contra los eritrocitos humanos solo fue inhibida por la lactosa [46]. La lectina de C. alloclada (CalL) se aisló usando
una cromatografía de afinidad. Los carbohidratos que llevan galactosa y grupos galactosilo no reductores demostraron inhibir
su actividad de aglutinación en los eritrocitos humanos [84]. La lectina de C. nucula (CnL) exhibió una masa molecular de 70
kDa, que consta de cuatro subunidades de 15,6 kDa y un pI de 4,5. Se purificó mediante cromatografía de afinidad seguida
de un ensayo de hemaglutinación con eritrocitos humanos (A, B, O). Mostró una actividad de unión específica para la
galactosa [85]. Mediante el uso de cromatografía de afinidad en una matriz de rafinosa bioguiada por la actividad de
hemaglutinación en eritrocitos humanos, se obtuvo una lectina específica de galactosa de especímenes recolectados a lo
largo de las costas brasileñas e identificada como lectina de D. anchorata (DaL). DaL estaba compuesto por dos subunidades
de 18 y 36 kDa [86]. La lectina-2 de H. okadai (HoL-2) se identificó mediante cromatografía de afinidad.
HoL-2 mostró una masa molecular de 42 kDa y una especificidad de unión para la unidad Galÿ1-4GlcNac que contiene
azúcares [80]. La lectina apion de C. (CaL) fue purificada a partir de especímenes recolectados a lo largo de la costa
brasileña utilizando una cromatografía de afinidad con IgG anti-C. La lectina varians y su hemaglutinación se probaron en
eritrocitos humanos [60]. Esta lectina de 124 kDa se encontró compuesta por ocho subunidades de 15,5 kDa, unidas por
interacciones hidrofóbicas. La actividad de unión de CaL fue inhibida por la lactosa. La proteína fue estable de 0 a 60 °C. La
secuenciación N-terminal de CaL reveló similitudes con la silicateína de S. domuncula [60,75].
4.5.4. Diverso
La lectina Halilectin-1 (H-1) de H. caerulea es la única lectina inclasificable ya que no se pudo determinar su especificidad
de carbohidrato. H-1 se purificó utilizando estroma de eritrocitos de tipo A humano fijado en una columna Sephadex
bioguiada por su actividad hemaglutinante frente a eritrocitos de conejo. H-1 tenía una masa molecular de 15 kDa. Su
actividad de unión fue óptima desde un pH ácido de 4-5 hasta 50 °C [49].
5. Funciones fisiológicas de las lectinas de esponja
Varios estudios han demostrado que las lectinas de las esponjas desempeñan diferentes funciones fisiológicas, como la
participación en la morfogénesis e interacciones celulares, la espiculogénesis, la defensa de las esponjas o la comunicación
con los microorganismos asociados (tabla 3).
5.1. Morfogénesis e interacción celular
Por sus propiedades para unir carbohidratos, las lectinas han demostrado crear puentes moleculares entre moléculas y
activar vías celulares para desencadenar diferentes respuestas celulares. Las lectinas I y II de A. polypoides mostraron estar
involucradas en la producción de espongina en el mesohilo de la esponja. Los estudios inmunohistológicos demostraron que
estas lectinas se almacenaban en las células esférulas y dentro de las fibras de esponja de la esponja. Debido a su presencia
alrededor de los sitios de producción de espongina, se asumió que las células esférulas estaban involucradas en la
producción de fibra de espongina. ApL I y II, también detectados en vesículas dentro de las células de la esférula, podrían
participar en el ensamblaje de las fibras [87].
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La participación de la galectina 1 de S. domuncula en la formación de canales acuosos se demostró dentro de la

esponja S. domuncula. Esta lectina, previamente producida como proteína recombinante en E. coli, se incorporó a una
matriz de gel, sobre la que se cultivaron primmorfos (cultivo celular 3D). Estos últimos desarrollaron estructuras en
forma de canales, que eran muy similares a las producidas por las gémulas durante su eclosión. Este proceso de
morfogénesis fue inhibido por el competidor natural, Sdgal-1, una ÿ-galactoceramida aislada de S. domuncula [51]. Las
lectinas animales ya habían demostrado su participación en los procesos de diferenciación celular, especialmente en
la etapa embrionaria, como se ilustra con la participación tanto de la galectina 1 como de la 3, secretada por numerosos
vertebrados, en el desarrollo fetal, la migración celular, el modelado de tejidos. También se suponía que ambas
galectinas estaban involucradas en la interacción célula-célula y célula-matriz extracelular como moduladores de la
adhesión gracias a su capacidad para unirse a los carbohidratos de la matriz extracelular y las moléculas de la
superficie celular [88]. Además, la lectina de ascidia Didemnum ternatanum demostró promover la aglutinación celular,
el crecimiento y la diferenciación celular en la etapa de gástrula de las células embrionarias de mejillón y erizo de mar
[89].
Las lectinas de esponja también demostraron mediar en las interacciones célula-célula de esponja. La lectina más
estudiada en este contexto fisiológico fue la galectina de G. cydonium . GCG participó en un sistema complejo que
unía las células de la esponja a través de un factor de agregación (AF), que estaba formado por moléculas relacionadas
con la selectina (86 kDa) y proteínas del factor de agregación (36 kDa) [90-92]. Este complejo estaba vinculado a un
receptor de agregación (receptor depurador rico en cisteína/repetición de consenso corto), localizado en la membrana
de las células esponjosas [93]. Se ha planteado la hipótesis de que el GCG podría vincular el AF al receptor de
agregación de membrana de los dominios de unión a carbohidratos mediante un dímero de galectina de G. cydonium
en presencia de Ca2+ o mediante otro dominio proteico de un monómero de galectina de G. cydonium [57] . Este último
dominio proteico fue reconocido por el receptor de agregación, como se ilustra en la Figura 2 [92].
Figura 2. Representación esquemática del reconocimiento celular mediado por el factor de agregación
(AF) en G. cydonium presentado por Schütze et al. [92]. El receptor de agregación (AR) se inserta en la
membrana plasmática. La galectina podría unirse al supuesto AF ya sea directamente, como se representa
en el esquema, o después de la dimerización en presencia de Ca2+. La galectina probablemente une el
AR (una molécula compuesta por dominios ricos en cisteína del receptor depurador (SRCR) y repeticiones
cortas de consenso (SCR)) a través de la supuesta proteína AF a la estructura central del AF. Es probable
que una segunda proteína putativa, la selectina, esté unida a la AF.
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Un esquema similar ocurrió en la esponja hexactinélida A. vastus. La aparición de una FA durante el proceso de aglutinación
celular se informó previamente [94]. Esta aglutinación celular demostró depender de la presencia de Ca2+. Los análisis bioquímicos
de la FA revelaron que este factor era una lectina con un dominio N-terminal hidrofóbico. Los autores propusieron que esta lectina
podía unirse a la membrana celular a través de la región N-terminal de la proteína. También interactuó con carbohidratos en la
superficie de otras células/sincitios a través de su dominio de proteína de lectina tipo C [56].
El papel de las lectinas en la adhesión celular ya se demostró para otros organismos. En los vertebrados, este papel lo
desempeñan las selectinas, que son lectinas unidas a la membrana, localizadas en la superficie de las células endoteliales (selectinas
E) e inmunitarias (selectinas L). Estas proteínas muestran dominios similares a las lectinas, que median la adhesión inicial de las
células inmunitarias para activar el contacto transitorio necesario para que las células se muevan hacia la pared del vaso [95]. Se
demostró que la molécula de adhesión de leucocitos endoteliales-1 (ELAM-1), secretada por las células de los vasos sanguíneos,
media la adhesión celular de los leucocitos a través del reconocimiento de un ligando de carbohidrato específico que se encuentra en
las células de neutrófilos [96]. De manera similar, en los invertebrados, este papel lo desempeñan las lectinas secretadas.
Un factor de agregación similar a la lectina de 18 kDa, purificado del cangrejo herradura Limulus polyphemus, demostró aglutinar
eritrocitos de caballo y agregar amebocitos de Limulus [97]. La lectina-2 de Chlamys farreri de la vieira de Zhikong tipo C también
reveló su capacidad para unirse a la superficie de los hemocitos de la vieira e iniciar el reclutamiento de hemocitos para mejorar el
proceso de encapsulación inmune [98]. Tales roles en la inmunidad innata también han sido demostrados por las galectinas 2 y 3 de
Drosophila melanogaster y la lectina AiCTL-9 de Argopecten irradians de la vieira , que han demostrado unirse a los hemocitos y
mejorar la encapsulación celular [99,100].
Las lectinas esponjosas, localizadas en el mesohilo, han demostrado promover la organización tisular y la adhesión célula-célula.
Este papel en la adhesión celular parece conservarse en las respuestas inmunes celulares tanto en vertebrados como en
invertebrados. Además, las lectinas animales demostraron influir en los procesos de diferenciación celular, especialmente en la etapa
embrionaria. Este papel embrionario es similar al papel de la galectina 1 en la esponja S. domuncula durante la eclosión de la gémula.
5.2. Biomineralización y espiculogénesis
En algunos casos, las lectinas mostraron estar involucradas en la formación de espículas esponjosas, como se informó tanto para
esponjas S. domuncula y L. baicalensis.
La galectina 2 de S. domuncula mostró dos sitios de unión a galactosa y una región N-terminal hidrofóbica, que media la
polimerización en presencia de calcio. La galectina Sd 2 se detectó en el canal axial y en la superficie de las espículas, interactuando
directamente con la silicateína a través de su región C-terminal, potenciando así 2 veces la actividad in vitro de la enzima. Los
experimentos demostraron que el interactor de silicateína, silintafina-2, proporcionó iones Ca2+ in situ a las proteínas Sd galectina 2
y promovió la interacción entre las moléculas de lectina y colágeno, así como la formación de un andamio similar a un gel alrededor
de las espículas en crecimiento, como se resume en la Figura 3. El andamiaje Sd galectina 2 se utilizó como plataforma para
moléculas de silicateína con el fin de polimerizar ortosilicato en una capa de sílice alrededor de la espícula [67,101].
La galectina Sd 2, en presencia de Ca2+, también proporcionó una matriz fluida/estable para el transporte de metabolitos y agua. Se
ha postulado que las moléculas de agua, formadas durante la síntesis de biosílice, fueron atrapadas por esta matriz y luego importadas
a las células. Este proceso contribuye al endurecimiento de las espículas [75].

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Figura 3. Interacciones celulares y moleculares durante la espiculogénesis en S. domuncula
involucrando diferentes tipos de células y sus moléculas secretadas [75]. Los esclerocitos y arqueocitos sintetizan tres
componentes principales que permiten el crecimiento de las espículas (presilintafina 2, silicateína y galectina 2). Las
fibras de colágeno son sintetizadas por los lofocitos estimulados por la secreción de miotrofina por los esclerocitos.
La MBL de la esponja de agua dulce L. baicalensis se detectó alrededor de las espículas formando cubiertas orgánicas. La
expresión de Lb MBL y silicateína fue variable a lo largo del eje apical-basal de las espículas.
Sus transcritos en los tejidos que rodean la espícula se encontraban en gran abundancia en el módulo superior de la rama, mientras
que solo se detectaron pequeñas cantidades de transcritos en la base de la rama. Su expresión puede estar controlada por el factor
mago nashi [52].
Esta red proteica creada por lectinas de esponja también se informó en otras estructuras biomineralizadas, incluidas las cáscaras
de huevos y moluscos. Las lectinas también son capaces de modular la nucleación de cristales de carbonato de calcio en estos
organismos. La matriz de cáscara de huevo de avestruz Struthio camelus exhibió dos lectinas de tipo C, struthiocalcin-1 y -2, que
fueron capaces de formar agregados in vitro, mejorando el crecimiento de cristales de calcita durante la mineralización [102]. Se
observaron comportamientos in vitro similares con la lectina ansocalcina, extraída de la matriz de cáscara de huevo de ganso [103].
Las lectinas también se extrajeron de las conchas de los moluscos, como se ilustra con las lectinas de tipo C perlucin y perlustrina
del abulón Haliotis laevigata.
Se suponía que Perlucin nucleaba y unía los cristales de carbonato de calcio, además de mediar en la interacción entre la quitina y
la capa de aragonito [104,105]. Las lectinas PPL2A y PPL2B del pingüino Pteria de la ostra del ala demostraron participar en la
biomineralización de la concha mediante un experimento de caída en la etapa larvaria [106]. Por el contrario, las lectinas BRA-1, -2,
-3 del percebe de bellota Megabalanus rosa inhibieron la nucleación y el crecimiento de los cristales de carbonato de calcio,
modulando así la forma y el tamaño de los cristales [107].
De manera similar a otros organismos, las lectinas de esponja proporcionan un buen andamiaje para el ensamblaje de silicateína.
moléculas y demostró promover la formación y el endurecimiento de biosílice en espículas en crecimiento.

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5.3. Defensa del huésped
Debido a actividades antimicrobianas hacia procariotas y actividades citotóxicas contra eucariotas

parásitos, algunas lectinas de esponja demostraron estar involucradas en la defensa de la esponja.
Tanto las lectinas de C. varians como las de S. domuncula mostraron un amplio espectro de actividades antibacterianas.
La lectina de C. varians demostró inhibir la proliferación de bacterias Gram positivas, cuya pared celular es una capa de
peptidoglicano, mientras que la lectina de S. domuncula mostró preferentemente una actividad antibacteriana frente a
bacterias Gram negativas, uniéndose específicamente al LPS de las bacterias. La lectina Sd se sobreexpresó en respuesta
a un tratamiento con LPS [41,59]. Estas particularidades confirmaron la suposición de que las esponjas podían discriminar
entre bacterias Gram-negativas y Gram-positivas y establecer una respuesta diferencial según los diferentes tipos de
bacterias [108-110]. Gracias a su capacidad para reconocer diferentes carbohidratos, las lectinas de esponja pueden
participar en la defensa contra las bacterias.
Solo se dispone de unos pocos datos sobre los virus esponja. La lectina de C. nucula demostró ralentizar el desarrollo
del virus VIH-I al aumentar la expresión de (2ÿ-5ÿ) oligoadenilato sintasa en células humanas infectadas [85]. Las partículas
de virus aún no se han detectado claramente en las esponjas, pero parece existir un sistema de defensa antiviral en las
esponjas que incluye moléculas potenciales de tipo lectina [111].
Se ha demostrado que la lectina II de A. corrugata se une específicamente a la quitina, que se compone de polímeros de
N-acetil-glucosamina (GlcNac) [63]. Según los autores, esta lectina puede estar relacionada con la función defensiva de la
esponja frente a parásitos fúngicos. Este polímero estaba muy presente en la pared celular de los hongos. Las esponjas ya
demostraron mostrar un sistema de defensa contra los hongos, como lo ilustra la molécula similar al fibrinógeno y el factor
de crecimiento epidérmico, que se produjeron en S. domuncula en respuesta a una molécula de la pared celular fúngica, el
(1ÿ3)-ÿ- D-glucanos, reconocidos por un receptor de tirosina quinasa específico [112].
También se ha revelado que algunas lectinas protegen a las esponjas contra la depredación de protozoos unicelulares y
animales marinos. Algunas lectinas de esponja mostraron actividad aglutinante y citotóxica contra protozoos y crustáceos.
Tanto las lectinas de C. apion como las de C. nucula mostraron actividad de aglutinación frente a Leishmania chagasi [59,60].
La Halilectina-1 y -2 de H. caerulea y la lectina I de A. corrugata mostraron actividad citotóxica frente a Artemia nauplii y
Artemia salina [49,63]. Estas actividades in vitro indican que estas lectinas de esponja podrían desempeñar un papel en la
defensa de las esponjas contra los depredadores. Como se demostró que las lectinas se unen específicamente a
carbohidratos específicos, el efecto citotóxico de estas lectinas podría dirigirse contra parásitos eucariotas específicos.
Las funciones de defensa de las lectinas ya se han investigado ampliamente en plantas y animales debido a sus efectos
citotóxicos. La lectina vegetal abrina del guisante rosario fue la primera lectina reconocida como proteína de defensa [113].
Desde este trabajo, las lectinas vegetales han demostrado actividades nocivas contra un gran panel de invasores, incluidas
bacterias, hongos y animales depredadores como los insectos [114–116]. En los vertebrados, estas funciones de defensa
las desempeñan principalmente las colectinas y las ficolinas, que demostraron unirse a los carbohidratos de los
microorganismos. Sin embargo, si no matan directamente a los microorganismos, pueden promover el reclutamiento de
células inmunitarias (opsonina), como se ilustra con la proteína surfactante humana SP-A y la L-ficolina [117-119]. De manera
similar, en los invertebrados, la proteína relacionada con la colectina MBP-CfC1qDC-2, aislada de la vieira Chlamys farreri,
puede unirse a numerosos patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP), como LPS, peptidoglicano (PGN), ÿ-
glucano, manano, así como diferentes microorganismos, incluidas bacterias Gram-negativas y Gram-positivas, así como
levaduras [120]. El
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Se reveló que la proteína CgC1qDC-1 relacionada con el complemento de Crassostrea gigas C1q se une al LPS y se suponía
que atraía a las células inmunitarias, promoviendo la fagocitosis de las bacterias Gram-negativas [121]. Además de su función
de opsonina, las lectinas de invertebrados también mostraron actividades antimicrobianas sobre los patógenos, como se ilustra
con las lectinas de la almeja de Manila Ruditapes philippinarum MCL-4 y el camarón chino Fenneropenaeus chinensis [122,123].
Las lectinas de defensa de las esponjas mostraron actividades antimicrobianas y citotóxicas y demostraron participar en el
sistema de defensa inmunitario innato de las esponjas al matar directamente a los patógenos y depredadores. Sin embargo, la
influencia de estas moléculas en la fagocitosis de microorganismos sigue sin explorarse.
5.4. Asociación con Microorganismos
Las esponjas también se describen como holobiontes que albergan una comunidad microbiana estable y permanente [124].
Además, se ha señalado que las esponjas podían discriminar entre bacterias, que son fagocitadas para la nutrición, y bacterias,
que resisten la digestión. Las bacterias asociadas se integran de forma estable en el mesohilo de la esponja o en células
especializadas, denominadas bacteriocitos [125]. Hasta el momento, se han descrito 47 filos de bacterias que viven en estrecha
asociación con las esponjas [126]. Algunas bacterias demostraron ser específicas de los holobiontes de esponja, como se
ilustra con las bacterias del filo Poribacteria [127], que revelaron ser capaces de expresar proteínas de membrana con dominios
de proteínas de tipo eucariota que podrían ser reconocidos por las células de esponja [128,129]. Sin embargo, aunque se han
demostrado interacciones moleculares entre la esponja y la bacteria para las homoserina lactonas bacterianas [130], la
comunicación entre los microorganismos y su esponja huésped sigue siendo oscura.
El papel de las lectinas en la comunicación entre la esponja huésped y sus microorganismos asociados está poco
documentado. La lectina de H. panicea es la única lectina de esponja que demostró ser capaz de estimular la proliferación in
vitro de la cepa asociada Pseudomonas insolita, mientras que no se mostró actividad proliferativa para las otras bacterias
comensalmente aisladas [50]. Los autores también demostraron que esta estimulación del crecimiento se evitaba mediante la
adición de una fracción que contenía polisacáridos de esta bacteria al medio de cultivo o mediante calentamiento, demostrando
la actividad específica de esta lectina. Sin embargo, no se informó ningún estudio sobre la actividad simbiótica de una lectina
de esponja, aunque el papel de los carbohidratos se investigó previamente y se reconoció que desempeña un papel crucial en
la colonización y asentamiento de simbiontes dentro del huésped.
En algunas asociaciones, los simbiontes reconocen los azúcares del huésped, como se muestra con el simbionte del
intestino vertebrado Bacteriodes thetaiotaomicron, que demostró iniciar la colonización del intestino en respuesta a la producción
de glicanos fucosilados por las células del epitelio [131,132]. Otro estudio realizado con simbiontes bacterianos Xenorhabdus
nematophila reveló que se adhieren a grupos de cuerpos esféricos dentro del intestino del parásito nematodo Steinernema
carpocapsae, dentro de un material similar a un moco compuesto de N-acetil-glucosamina o N-acetil-galactosamina [133]. De
manera similar, durante el reclutamiento de Vibrio fischeri por parte del calamar Euprymna , el animal produce un material
similar al moco, en el que se acumula el simbionte [134]. El simbionte mostró unirse a los azúcares que contienen N-acetil-D-
glucosamina o N-acetil-D-galactósido dentro del moco [135]. Por el contrario, en otras asociaciones, el simbionte se reveló
como la fuente del carbohidrato unido a la lectina. Por ejemplo, dentro de la asociación entre Symbiodinium sp. dinoflagelado y
el octocoral Sinularia lochmodes, se detectó una lectina de unión a galactosa (SLL-2) en la superficie de células simbióticas de
dinoflagelado. El
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los autores dedujeron de estos datos que las lectinas podrían ser las mediadoras de asociaciones simbióticas [136].
De manera similar, el nematodo marino Laxus oneistus expresó una lectina en su moco, que demostró poseer un
dominio de carbohidratos específico involucrado en el reconocimiento y reclutamiento de simbiontes bacterianos
oxidantes de azufre [137]. Esta lectina de nematodo mostró una homología de secuencia similar con el inmunorreceptor
específico de células dendríticas humanas, lo que sugiere una pequeña frontera entre las interacciones simbióticas y
parasitarias [138]. En cuanto a las lectinas vegetales, se ha demostrado que podrían mediar los primeros pasos del
asentamiento simbionte dentro de la simbiosis leguminosa-rizobio [139]. Se reconoció que los reconocimientos
específicos entre las lectinas del huésped y los polisacáridos simbiontes promueven la unión de las bacterias a las
raíces, mejoran la secreción del factor Nod y desencadenan la infección bacteriana [140,141].
Estos pocos ejemplos resaltan el papel potencial de las lectinas en la comunicación entre el huésped y sus
microorganismos asociados y refuerzan la utilidad de una exploración más profunda de las lectinas de esponja ya que
el reconocimiento de carbohidratos demostró jugar un papel crucial en su simbiosis.
En conclusión, las lectinas de esponja exhibieron varias actividades relacionadas con la fisiología de la esponja.
Su especificidad de unión a carbohidratos les confiere la capacidad de participar en el fenómeno de reconocimiento,
especialmente en el reconocimiento propio y no propio y para luchar contra patógenos. Las esponjas utilizan su
capacidad para formar complejos o andamios similares a geles como plataforma para construir una estructura más
compleja en un entorno suave/fluido como el mesohilo. Un desafío futuro sería investigar sus roles en la asociación
entre la esponja y los microorganismos asociados.
6. Potencial biotecnológico
Aunque las lectinas de Porifera se purificaron anteriormente para investigar sus funciones fisiológicas, su actividad
aglutinante en los eritrocitos humanos destacó sus potencias biotecnológicas. La primera lectina de esponja, que
demostró la capacidad de estimular la división celular de los linfocitos humanos, se aisló de la esponja marina G.
cydonium [68]. Hasta el momento, se han aislado 39 lectinas de esponja, que han revelado una gran diversidad de
actividades, incluida la modulación de la inmunidad de los mamíferos, la lucha contra patógenos humanos y de
mamíferos, la detección y destrucción del cáncer, así como la modulación de la actividad neuronal (Tabla 3).
6.1. Actividades en células inmunes de mamíferos
Algunas lectinas de esponja exhibieron actividades mitogénicas in vitro en células inmunitarias humanas o murinas.
Aunque tales actividades no han sido identificadas dentro de las esponjas, esta compleja actividad específica de las lectinas en las células
inmunitarias de los vertebrados debe tenerse en cuenta.
La lectina-I de A. corrugata mejoró fuertemente la actividad mitogénica de las células mononucleares humanas en
concentraciones de 32 a 50 ÿg/mL con una actividad máxima de 32 ÿg/mL [63].
Asimismo, la A. papillata I [48], la C. alloclada [84], la C. australiensis [61], la C. crambe [78], la C. nucula [85], la D.
anchorata [86], el G. cydonium [68] y el H. cratera
Las lectinas [54] mostraron estimulación de la división celular de los linfocitos humanos. La lectina de C. crambe
demostró estimular la incorporación de [ 3H]dThd en linfocitos humanos con una respuesta dependiente de la dosis a
partir de 1 ÿg/mL de lectina, alcanzando 15 veces la tasa de incorporación de la muestra de control [78]. La lectina de
C. nucula mejoró fuertemente la actividad mitogénica de la línea celular de linfocitos T4 H9 (0,3 ÿg/mL de lectina
aumentó la proliferación celular en un factor de 2), mientras que la lectina de H. cratera exhibió un efecto mitogénico débil en
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Linfocitos T pretratados con fitohemaglutinina (23 % de aumento de la proliferación celular a 15 ÿg/mL de lectina) [54,85].
Se observaron efectos mitógenos similares para los cultivos de células inmunitarias murinas CauL, que exhibieron una estimulación
máxima del 53 % a 0,78 ÿg/mL de lectina en esplenocitos BALB/c, en comparación con el cultivo de control [61]. Tanto las lectinas de C.
nucula como las de P. semitubulosa mostraron una alta actividad mitogénica sobre los linfocitos B y T, aumentando la incorporación de
[ 3H]Tdhd a las células en un 178% y un factor de 10, respectivamente, a 0,3 ÿg/mL de lectina [58,85]. Además, los macrófagos murinos
mostraron ser capaces de internalizar la PsL en sus células por endocitosis.
Algunas lectinas de esponja también poseen actividad de quimiotaxis en los neutrófilos, como se ilustra con A. corrugata
lectina, que mostró un efecto no dependiente de la dosis a partir de 0,4 ÿg/mL de lectina [53]. Por el contrario, C. varians
La lectina aumentó la quimiotaxis in vivo de los neutrófilos murinos en la cavidad peritoneal con una estimulación máxima del 400 %, en
comparación con el control negativo, 4 h después de la inyección de CvL (50 ÿg/mL) [142].
Otras lectinas demostraron estimular la producción de citocinas por parte de las células inmunitarias. Por ejemplo, PsL demostró
mejorar la producción de interleucina-1 y -2 en cultivos de linfocitos y macrófagos peritoneales murinos [58].
Las lectinas de esponja pueden desempeñar la función de la opsonina, activando la multiplicación de las células inmunitarias,
atrayendo a las células de neutrófilos, estimulando la producción de citocinas y desencadenando su endocitosis.
De manera similar a las lectinas de esponja, la galectina 3 de vertebrados pudo, en algunas condiciones, desarrollar la respuesta
proinflamatoria. La producción de superóxido aumentó en cultivos de neutrófilos en presencia de galectina 3 humana recombinante, lo
que sugiere su activación [143]. Se observó una disminución de las respuestas inflamatorias peritoneales contra patógenos con ratones
deficientes en galectina 3 (gal3-/- ). Los ratones Gal3-/- desarrollaron menos inflamación en la cavidad peritoneal que los ratones de tipo
salvaje. La activación de células inflamatorias por tioglicolato provocó niveles más bajos de respuesta NFÿB en ratones gal3-/- . Estos
resultados respaldan la actividad moduladora inflamatoria de la multifacética galectina 3. La morfología de los macrófagos de ratones
deficientes demostró tener forma de huso, mientras que la galectina 3 promovió la supervivencia celular de los macrófagos peritoneales
[144]. La galectina 3 humana también mostró actividad quimiotáctica en neutrófilos y macrófagos, como se describe para AcL y CvL
[53,142,145]. También se observaron propiedades proinflamatorias para las lectinas de otros organismos, como las lectinas del alga
Ticocarpus crinitus y del mejillón Mytilus trossulus , que demostraron estimular la producción de citocinas y la proliferación de linfocitos
[14,15].
A pesar de la falta de células inmunitarias especializadas en las esponjas, sus lectinas pueden actuar sobre las células de vertebrados
como moléculas inmunomoduladoras y parecen estar funcionalmente relacionadas con una galectina de vertebrados. Esta última
propiedad podría usarse contra enfermedades que provocan un agotamiento del sistema inmunológico.
6.2. Actividades antimicrobianas
Gracias a su capacidad para reconocer residuos de azúcar específicos, algunas lectinas esponjosas pueden unirse a
carbohidratos de las paredes celulares de los microbios y, en consecuencia, exhiben actividades antimicrobianas.
La lectina de C. varians mostró actividad antibacteriana contra la bacteria Gram positiva Bacillus subtilis
y Staphylococcus aureus. Se observó una inhibición del crecimiento del 75% y 90% contra B. subtilis después del tratamiento con 25 y
100 ÿg/mL de CvL, respectivamente. Este efecto antibacteriano también se informó contra la bacteria S. aureus, con un 90 % de inhibición
del crecimiento a 50 ÿg/mL, en comparación con el cultivo de control [59].

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Además, el ADNc de la lectina de S. domuncula mostró grandes similitudes con el ADNc de la taquilectina 1, también llamada
lectina L6, de los hemocitos del cangrejo herradura Tridentatus trunculus [41]. La investigación de la actividad antibacteriana de
esta lectina contra E. coli y S. aureus solo reveló una actividad débil (16 %) contra E. coli a 10 ÿg/mL (81 % de inhibición del
crecimiento a 300 ÿg/mL). La lectina de S. domuncula se une específicamente a los LPS, que son los componentes principales de
las paredes celulares de las bacterias Gram-negativas. Esta actividad antibacteriana ya fue evaluada en hemocitos del cangrejo
herradura T. trunculus, para lo cual se aislaron varias lectinas antibacterianas e identificaron como taquilectinas 1, 2, 3 y 4. La
taquilectina 1 mostró actividad antibacteriana contra bacterias Gram negativas [40]. La taquilectina 2 mostró especificidad para
unirse a N-acetilglucosamina (GlcNAc) y N-acetilgalactosamina (GalNAc) y se encontró que aglutinaba varias cepas de S. aureus
[146,147]. La taquilectina 3 y la taquilectina 4 se dirigieron al LPS de las bacterias gramnegativas, como se describe para la lectina
Sd [148,149]. Esta capacidad de las lectinas antibacterianas de esponja para atacar carbohidratos específicos podría usarse
potencialmente para desarrollar antibióticos contra infecciones bacterianas resistentes.
La lectina de C. nucula que se une a la galactosa mostró actividades antivirales. Esta lectina aumentó el período de liberación
de células infectadas del VIH-I, lo que podría estar relacionado con una expresión creciente de la (2ÿ-5ÿ) oligoriboadenilato
sintetasa en las células infectadas en presencia de la lectina [85]. La potencia antiviral de las lectinas ya se demostró con la lectina
de cianovirina, que demostró inhibir la penetración de los virus VIH, Ébola, influenza y herpes en las células huésped al vincular
los residuos de manosa de las envolturas virales [150]. Este mecanismo también se observó para Kappaphycus alvarezii y Booglea
coacta
lectinas de algas rojas [19,20]. Por un mecanismo de acción diferente, C. variopedatus y S. vermicularis
Se ha demostrado que las lectinas de gusanos marinos actúan inhibiendo la producción de antígenos virales, previniendo el efecto
citopático de los virus [22,23].
Algunas lectinas de esponja también demostraron ser capaces de aglutinar el parásito Leishmania chagasi. La lectina de C.
varians mostró actividad aglutinante contra promastigotes de L. chagasi, lo que sugiere una posible aplicación para combatir
protozoos patógenos. Según el método de dilución en serie doble, esta lectina fue capaz de aglutinar hasta un título de ocho
unidades aglutinantes (AU) que corresponden a la aglutinación de 106 células por 1 ÿg de lectina de C. varians [59]. La lectina de
C. apion mostró una actividad similar, aglutinando hasta un título AU de 4 (6,7 × 105 células por 1 ÿg de lectina de C. apion ). La
actividad aglutinante de ambas lectinas se inhibió en presencia de carbohidratos que contienen residuos de galactósidos (galactosa
y lactosa) [60]. De manera similar, las lectinas de extractos de plantas de Ricinus communis, Capparis spinosa, Prosopis farcta y
Tamarix nilotica demostraron aglutinar y matar in vitro al parásito Leishmania major promastigote . Los autores demostraron que
la ingestión del extracto de R. communis por el insecto vector Phlebotomus papatasi aumentó la mortalidad in vivo de los parásitos
dentro del flebótomo P. papatasi [151]. Estos resultados sugieren que los promastigotes de L. chagasi tienen receptores
glicosilados específicos para estas lectinas en la membrana celular del parásito. Las especificidades de los receptores de parásitos
se han estudiado ampliamente, especialmente para los tripanosomátidos [152-155]. Estas lectinas pueden representar valiosas
herramientas para la detección y lucha contra los parásitos protozoarios. De igual manera, se reportó un efecto protector de la
lectina de la planta Synadenium carinatum sobre la infección por Leishmania amazonensis de ratones BALB/c, destacando su
potencia como adyuvante en modelo murino de vacunación contra la leishmaniasis cutánea americana [156].
Mar. Drogas 2015, 13 5084
Tabla 3. Propiedades biológicas de las lectinas de esponja.
Nombre Especies Orden (Clase) Actividades biológicas Funciones fisiológicas Referencias
galectinas de esponja
actividad moduladora de la aglutinación

CchG 1 Cinachyrella sp. Espiroforida (D) Dakota del Norte
[sesenta y cinco]
de eritrocitos de conejo de los receptores de glutamato humanos

CchG 2 Cinachyrella sp. Spirophorida (D) aglutinación de eritrocitos de conejo Dakota del Norte
[sesenta y cinco]
actividad moduladora de los receptores de glutamato humanos

GCC Geodia cydonium Astrofóridos (D) aumento de la tasa de crecimiento de las células de linfoma de ratón L5178y interacción celular [68–72]
actividad mitótica en linfocitos humanos

HoL-30 Halichondria okadai Halichondrida (D) aglutinación de eritrocitos humanos y de conejo Dakota del Norte
[62]
formación del sistema de canales

Sd galectina 1 Suberites domuncula Hadromerida (D) nd [51]
en primmorfos
Sd galectina 2 Suberites domuncula Hadromerida (D) nd biomineralización/espiculogénesis [67]
Lectinas de esponja tipo C

AaL Aplysina archeri Veróngida (D) Aglutinación de eritrocitos de hámster, conejo, bovino y humano Aglutinación Dakota del Norte
[77]
Todo Aplysina lacunosa Veróngida (D) de eritrocitos de hámster, conejo, bovino y humano Dakota del Norte
[77]
Promedio Aphrocallistes vastus Hexactinosida (H) nd interacción celular [56]
aglutinación de eritrocitos humanos
actividad antibacteriana contra B. subtilis y S. aureus
sin actividad contra E. coli y P. aeruginosa

CVL Variantes de Cliona Hadromerida (D) Quimiotáctica de aglutinación de Leishmania Dakota del Norte
[59,142,157]
chagasi en neutrófilos de ratón in vivo
actividad citotóxica contra K562 y células Jurkat sin citotoxicidad
en eritrocitos y células sanguíneas humanas

Lubomirskia
Lb MBL Haplosclerida (D) nd biomineralización/espiculogénesis [52]
baicalensis
Mar. Drogas 2015, 13 5085
Tabla 3. Cont.
aglutinación de eritrocitos de ovejas, conejos y humanos fuerte

efecto mitógeno en los linfocitos de bazo de ratones liberación de
PSL Pellina semitubulosa Halicondrida (D) Dakota del Norte
[58]
interleucina-1 de macrófagos peritoneales de ratón producción de
nterleucina-2 por cultivos de linfocitos murinos
Lectinas similares a la taquilectina esponjosa
lectina eficaz Ephydatia fluviatilis Actividad antibacteriana putativa de Haplosclerida (D) Actividad Defensa del huésped [42]
lectina sd Suberites domuncula antibacteriana de Hadromerida (D) contra E. coli y S. aureus Defensa del huésped [41]
Esponja de lectina tipo F

aglutinación de eritrocitos humanos y ovinos actividad
CCL crambe crambe Poecilosclerida (D) Dakota del Norte
[78]
mitótica en linfocitos humanos
Lectinas esponjosas no clasificadas
actividad de quimiotaxis de aglutinación de eritrocitos de
cabra, perro y conejo en neutrófilos de rata efecto mitótico
AcL I Axinella corrugata Halicondrida (D) Defensa del huésped [53,63]
en células mononucleares humanas
efecto citotóxico contra Artemia salina

AcL II Axinella corrugata Aglutinación de eritrocitos de conejo Halichondrida (D) Dakota del Norte
[63]
Apal I Aaptos papilada Hadromerida (D) nd Dakota del Norte
[48]
Apal II Aaptos papilada Hadromerida (D) nd Dakota del Norte
[48]
Apa L III Aaptos papilada Hadromerida (D) nd Dakota del Norte
[48]
AP I Axinella polipoides Activación mitogénica de Halichondrida (D) en linfocitos humanos producción de esponja [64,87]
AP II Axinella polipoides Halichondrida (D) nd producción de esponja [64,87]
ApL III Axinella polipoides Halichondrida (D) nd nd [45,79]
ApL IV Axinella polipoides Halichondrida (D) nd Dakota del Norte
[45,79]
Mar. Drogas 2015, 13 5086
Tabla 3. Cont.
ApL V Axinella polipoides Halichondrida (D) nd Dakota del Norte

[45,79]
aglutinación de eritrocitos humanos
Actividad antiproliferativa de aglutinación de

California
Apión de la cinachyrella Espiroforida (D) Defensa del huésped [60,158]
Leishmania chagasi frente a células HeLa, PC3 y 3T3
sin citotoxicidad en eritrocitos y células sanguíneas humanas

Llamar Cinachyrella alloclada Spirophorida (D) aglutinación de eritrocitos humanos actividad mitogénica Dakota del Norte
[84]
en linfocitos humanos ratón, oveja, conejo y aglutinación

Camiseta Craniella australiensis Espiroforida (D) de eritrocitos humanos Defensa del huésped [61]
actividad mitógena en esplenocitos BALB/c actividad
mitótica en linfocitos humanos y de ratón aumenta la actividad del

CNL Núcula de condrilla Condrosida (D) oligoadenilato (2ÿ-5ÿ) modulación del período de liberación del VIH Defensa del huésped [85]
por células infectadas

CTL Cinachyrella tenuiviolacea Spiroporida (D) aglutinación de eritrocitos humanos aglutinación de Dakota del Norte
[46]
eritrocitos humanos actividad mitogénica

DaL Desmapsamma anchorata Dakota del Norte Dakota del Norte
[86]
en linfocitos humanos aglutinación de eritrocitos de conejo
efecto citotóxico en nauplios de Artemia aglutinación de

Halilectina 1 (H-1) Haliclona caerulea Haplosclerida (D) Defensa del huésped [49]
eritrocitos de conejo efecto citotóxico en nauplios de
Artemia
Halilectina 2 (H-2) Haliclona caerulea Haplosclerida (D) Defensa del huésped [49]
Halilectina 3 (H-3) Haliclona caerulea Haplosclerida (D) aglutinación de eritrocitos humanos y de conejo aglutinación de Dakota del Norte
[83]
eritrocitos de oveja y humanos actividad citotóxica contra

hcl Crátera Haliclona Haplosclerida (D) células HeLa y FemX efecto mitogénico débil sobre linfocitos T Dakota del Norte
[54]
humanos
NS Haliclona sp. Haplosclerida (D) aglutinación de eritrocitos humanos Dakota del Norte
[46]
HoL-1 Halichondria okadai Aglutinación de eritrocitos humanos de Halichondrida (D) Dakota del Norte
[80]
HoL-2 Halichondria okadai Aglutinación de eritrocitos humanos de Halichondrida (D) Dakota del Norte
[80]
nd: no determinado; D: Demospongias; H: Hexactinellidae.

Mar. Drogas 2015, 13 5087
6.3. Actividades citotóxicas y anticancerígenas
Algunas lectinas de esponja también mostraron efectos citotóxicos hacia las líneas celulares de cáncer. La actividad
citotóxica de la lectina de H. cratera (Haliclona cratera) se estudió en células HeLa (cepa cultivada en laboratorio de un
cáncer de cuello uterino humano) y células FemX (cepa cultivada en laboratorio de un melanoma humano) utilizando el
MTT (3-(4 , ensayo de bromuro de 5-dimetiltiazol-2-il)-2,5-difeniltetrazolio). Según los autores, las concentraciones más
altas de lectina, que condujeron a una disminución del 50 % (IC50) en la supervivencia celular, fueron de 9 ÿg/mL y 11
ÿg/mL para las células HeLa y FemX, respectivamente [54]. La lectina de C. varians también exhibió efectos citotóxicos
contra la línea celular de eritroleucemia K562 (derivada de una leucemia mieloide crónica) y la línea celular Jurkat (una
línea celular de leucemia de células T humanas) (American Type Culture Collection (ATCC), Rockeville, MD , EE.UU). La
proliferación de la línea celular K562 fue inhibida de forma dependiente de la dosis por CvL (IC50 = 70 ÿg/mL); la
viabilidad celular alcanzó una disminución máxima (25%) a 80 ÿg/mL de CvL. Las células Jurkat fueron menos sensibles
a esta lectina con una IC50 de 100 ÿg/mL. Por el contrario, no se detectó ningún efecto citotóxico contra los linfocitos
humanos normales [157]. La lectina de C. apion se probó frente a las líneas celulares HeLa, PC3 (adenocarcinoma de
próstata humano) y 3T3 (línea de fibroblastos de ratón inmortalizados). CaL provocó una inhibición dependiente de la
dosis de la proliferación celular en células HeLa y PC3. La IC50 para células HeLa se obtuvo a una concentración de 10
ÿg/mL de CaL. Se demostró la toxicidad de CaL contra las células 3T3, sin un efecto significativo sobre la proliferación
celular. El ensayo MTT no reveló ninguna citotoxicidad de CaL en eritrocitos y células sanguíneas periféricas ni en
tumores sólidos [158].
El mecanismo subyacente a la toxicidad de las lectinas de esponja en las líneas celulares de cáncer se exploró tanto
para CaL como para CvL. CaL mostró aumentar la expresión del receptor ÿ del factor de necrosis tumoral ÿ (TNFR-1) y
la proteína p21 y disminuir la expresión de la subunidad del factor nuclear ÿB p65 (NFÿB) y la proteína pRb en la línea
celular K562. Esta regulación sugiere una inducción de la apoptosis y la detención del ciclo celular. La proteasa lisosomal
catepsina B mostró desempeñar un papel central en la apoptosis mediada por CvL. CvL eliminó las células K652
principalmente a través de un mecanismo dependiente de caspasa, que podría involucrar la vía del receptor de muerte
[157]. El mecanismo utilizado por CaL para inducir la apoptosis de las células HeLa y 3T3 estuvo mediado por actividades
independientes y dependientes de caspasa. La expresión de las proteínas Bax y NFÿB aumentó en presencia de lectina
CaL hasta las 18 h de tratamiento antes de disminuir, pero esta sobreexpresión no se observó para la proteína BcL-2.
CaL induce la apoptosis a través de la permeabilización de la membrana mitocondrial, promoviendo la liberación de
citocromo C, AIF (factor inductor de apoptosis) y/o endonucleasa G [158].
En conclusión, se ha demostrado que las lectinas de esponja actúan sobre líneas celulares de cáncer inhibiendo la
proliferación celular y promoviendo la apoptosis por diferentes vías. La unión específica de estas lectinas en tumores no
sólidos podría usarse para discriminar células cancerosas de células normales, ya que los carbohidratos de membrana
son diferentes en las células tumorales. Estos carbohidratos pueden ser reconocidos específicamente por las lectinas.
De manera similar a CaL, la lectina I de la planta Viscum album Mistletoe demostró activar la caspasa de forma
independiente a la activación del receptor de muerte celular, a través de la liberación de citocromo C en el citosol de las
líneas de células T y B leucémicas [159]. Se reveló que la concanavalina A de la judía blanca activa de manera diferente
la apoptosis de las células SKOV3 de ovario y el melanoma A375, desencadenando la activación de las vías de
señalización Foxola-Bim o mejorando la liberación de citocromo C de las mitocondrias, respectivamente. Estos resultados
sugieren que una misma lectina, en este caso la concanavalina A, puede actuar de forma diferente según el tipo de
células [9,160]. Para _ _ _ _
Mar. Drogas 2015, 13 5088
diferenciar los tumores malignos de los tumores benignos y el grado de glicosilación asociado con la metástasis [159-161].
6.4. Actividad Neuromoduladora
Mediante la búsqueda de moléculas con actividades neuromoduladoras en extractos de esponja [65], los autores
establecieron un bioensayo para detectar moléculas activas en los receptores ionotrópicos de glutamato de mamíferos,
expresados en células HEK293-T/17. Tanto Cinachirella sp. Las galectinas 1 y 2 se aislaron posteriormente de una Cinachyrella
sp. esponja marina. Una aplicación de 5 min de CchGs (10 ÿg/mL) ralentizó el tiempo de desensibilización de estas corrientes
y aumentó la amplitud de las corrientes de estado estable. El recombinante Cinachyrella sp. la galectina a (1 ÿg/mL) ralentizó
de la misma manera las corrientes evocadas por glutamato de los receptores homoméricos de kainato GluK2 expresados en
células HEK293-T/17 [65]. Esta inhibición se perdió en presencia de lactosa. A pesar de la falta de un sistema nervioso en las
esponjas, ya se han encontrado proteínas específicas de células neurales en estos animales, como un receptor metabotrópico
de glutamato, que potencialmente regula la actividad del canal iónico de la membrana en las demosponjas S. domuncula y G.
cydonium [162]. ].
Estos datos muestran que las lectinas de las esponjas podrían actuar sobre el sistema nervioso de los animales superiores.
Este efecto neuromodulador en cerebros de vertebrados ya se observó con lectinas vegetales. La lectina vegetal ConBr,
aislada de Canavalia brasiliensis, mostró una actividad similar a la de un antidepresivo nervioso. Esta lectina provocó una
potenciación de la acción de la fluoxetina, un inhibidor selectivo de la recaptación de serotonina, lo que provocó una
disminución del tiempo de inmovilidad del ratón durante las pruebas de natación forzada [163]. Además, las ratas tratadas con Canavalia en
La concanavalina A demostró, de forma dependiente de la dosis, una disminución de la velocidad de propagación de la
depresión de propagación cortical y un aumento de la amplitud y la duración del potencial de depresión de propagación cortical
[164].
En conclusión, las lectinas de esponja muestran diversas actividades, pero todas sus potencias biotecnológicas y médicas
no han sido totalmente exploradas, como lo ilustran las intrigantes actividades neuromoduladoras y anticancerígenas de
Cinachyrella sp. y las lectinas de C. apion , respectivamente [65,158].
7. Conclusiones
En esta revisión, informamos sobre los métodos utilizados para investigar las lectinas de esponja y clasificarlas según sus
características bioquímicas. Mostramos que la purificación de las lectinas de esponja generalmente se realiza mediante
cromatografía de afinidad seguida de filtración en gel, incluso si se desarrollaron algunos protocolos originales. De acuerdo
con sus actividades de unión, las lectinas de Porifera se han clasificado en grupos de lectinas, que incluyen galectinas, lectinas
tipo C, tipo F y tipo taquilectina. Debido a la falta de datos, las lectinas esponjosas no clasificadas se presentan según sus
características como lectinas que contienen puentes disulfuro intracatenarios, que se unen a mucina y que se unen a N-acetil-
galactosamina/N-acetil-glucosamina.
Actualmente, el desarrollo de bibliotecas de cDNA de esponja permite el acceso directo al gen de la lectina.
secuencias y su producción en sistemas heterólogos para evaluar sus bioactividades.
Las lectinas de esponja mostraron una amplia gama de bioactividades, incluidas actividades mitogénicas, antimicrobianas,
antitumorales y neuromoduladoras. Algunas de estas actividades se atribuyeron a funciones fisiológicas dentro de la esponja,
como la adhesión y diferenciación celular, la espiculogénesis y la defensa del huésped. Por lo tanto, en cuanto a sus diferentes
bioactividades interesantes, las lectinas de esponja también constituyen una fuente de moléculas de interés biotecnológico y
médico. Sus propiedades de unión a carbohidratos y su
Mar. Drogas 2015, 13 5089
las actividades biológicas permiten esperar su desarrollo ya sea como fármacos adicionales en algunas enfermedades o como
biomarcadores específicos.
Se reportó un interés particular en las lectinas demostrativas porque su biomasa es más compatible con la purificación de
lectinas. Hasta el momento sólo se ha estudiado una lectina hexactinélida, pero no se aisló ninguna lectina de la clase Calcarea
u Homoscleromorpha. Teniendo en cuenta la diversidad y originalidad de las estructuras de lectinas demosponge y sus
bioactividades, sería interesante incrementar los esfuerzos en la purificación de lectinas de las otras clases de Porifera. El
descubrimiento de nuevas lectinas esponjosas debería conducir a una investigación en profundidad de sus funciones fisiológicas,
especialmente el reclutamiento de simbiontes, para considerar su potencial como moléculas/herramientas para nuevas
aplicaciones biotecnológicas y médicas.
Expresiones de gratitud
Johan Garderes recibió una beca postdoctoral Marie Curie del proyecto Coreshell de la Unión Europea FP7 (No. 286059).
También reconocemos el apoyo financiero del proyecto BlueGenics (FP7-KBBE-2012-2016) bajo el acuerdo de subvención No.
311848.
Contribuciones de autor
Johan Gardères y Marie-Lise Bourguet-Kondracki escribieron el manuscrito; Bojan Hamer, Renato Batel, Heinz C. Schröder y
Werner EG Müller contribuyeron al diseño de la investigación; Werner E.G.
Müller contribuyó a la evaluación y edición final del manuscrito.
Conflictos de interés
Los autores declaran no tener conflicto de intereses.
Referencias
1. Boyd, WC; Sharpleigh, E. Actividad de precipitación específica de aglutininas vegetales (lectinas). Ciencias
1954, 119, 419.
2. Gabius, HJ Lectinas animales. J. Bioquímica. 1997, 243, 543–576.
3. Rüdiger, H.; Gabius, HJ Lectinas vegetales: aparición, bioquímica, funciones y aplicaciones.

Glicoconj. J. 2001, 18, 589–613.
4. Nascimento, KS; Cunha, AI; Nascimento, KS; Cavada, BS; Azevedo, AM; Aires-Barros, MR
Una descripción general de las estrategias de purificación de lectinas. J. Mol. reconocer 2012, 25, 527–541.
5. Sharon, N. Lectinas bacterianas, reconocimiento de células y enfermedades infecciosas. FEBRERO 1987, 217, 145–157.
6. Lakhtin, V.; Lakhtin, M.; Alyoshkin, V. Lectinas de organismos vivos. La visión general. Anaerobio
2011, 17, 452–455.
7. Sumner, JB; Howel, SF Identificación de hemaglutinina de frijol jack con Concanavalina A.

J. Bacteriol. 1936, 32, 227–237.
8. Hamblin, J.; Kent, SP Posible papel de la fitohemaglutinina en Phaseolus vulgaris L. Nat. Nuevo Biol.
1973, 245, 28–30.
Mar. Drogas 2015, 13 5090
9. Jiang, QL; Zhang, S.; Tian, M.; Zhang, SY; Xie, T.; Chen, DY; Chen, YJ; Él, J.; Liu, J.; Ouyang, L.; et al. Lectinas
vegetales, desde antiguas proteínas de unión al azúcar hasta nuevos fármacos contra el cáncer en apoptosis y
autofagia. Proliferación celular. 2015, 48, 17–28.
10. Ang, AS; Cheung, RC; Dan, X.; Chan, YS; Pan, W.; Ng, TB Purificación y caracterización de una lectina antifúngica
de unión a glucosamina de Phaseolus vulgaris cv. Frijoles pintos chinos con actividad antiproliferativa hacia las
células de carcinoma nasofaríngeo. aplicación Bioquímica Biotecnología.
2014, 172, 672–686.
11. Ashraf, MT; Khan, RH Lectinas mitogénicas. Medicina. ciencia Monitorear En t. Medicina. Exp. J. clin. Res. 2003,
9, 265–269.
12. Valadez-Vega, C.; Guzmán Partida, AM; Soto-Córdova, FJ; Álvarez-Manilla, G.; Zúñiga-Pérez, C.; Morales-González,
JA; Madrigal-Santillán, E.; Villagómez-Ibarra, JR; Gutiérrez-Salinas, J.; Becerril-Flores, MA Purificación,
caracterización bioquímica y propiedades bioactivas de una lectina purificada de las semillas de frijol tepary blanco
(Phaseolus acutifolius
variedad latifolius). Moléculas 2011, 16, 2561–2582.
13. Chernikov, OV; Molchanova, VI; Chikalovets, IV; Kondrashina, AS; Li, W.; Lukyanov, Pensilvania
Lectinas de hidrobiontes marinos. Bioquímica Mosc. 2013, 78, 760–770.
14. Molchanova, VI; Chernikov, OV; Chikalovets, IV; Lukyanov, PA Purificación y caracterización parcial de la lectina del
alga roja marina Tichocarpus crinitus (Gmelin) Rupr.
(Rodófita). Bot. marzo de 2010 , págs. 53, 69–78.
15. Chikalovets, IV; Kondrashina, AS; Chernikov, OV; Molchanova, VI; Lukyanov, Pensilvania
Aislamiento y características generales de la lectina del mejillón Mytilus trossulus. química Nat. compensación
2013, 48, 1058–1061.
16. O'Keefe, BR; Giomarelli, B.; Barnard, DL; Shenoy, SR; Chan, PK; McMahon, JB; Palmer, KE; Barnett, BW; Meyerholz,
DK; Wohlford-Lenane, CL; et al. Actividad in vitro de amplio espectro y eficacia in vivo de la proteína antiviral
griffithsin contra virus emergentes de la familia Coronaviridae. J.Virol. 2010, 84, 2511–2521.
17. Meuleman, P.; Albecka, A.; Beluzard, S.; Vercauteren, K.; Wychowski, C.; Leroux-Roels, G.; Verhoye, L.; Palmer,
KE; Dubuisson, J. Griffithsin tiene actividad antiviral contra el virus de la hepatitis C.
Antimicrobiano Agentes Quimiotera. 2011, 55, 5159–5167.
18. Ishag, HZ; Li, C.; Huang, L.; sol, MX; Wang, F.; Ni, B.; Malik, T.; Chen, PY; Mao, X.
Griffithsin inhibe la infección por el virus de la encefalitis japonesa in vitro e in vivo. Arco. Virol. 2013, 158, 349–
358.
19. Sato, Y.; Morimoto, K.; Hirayama, M.; Hori, K. La lectina específica con alto contenido de manosa (KAA-2) del alga
roja Kappaphycus alvarezii inhibe potentemente la infección por el virus de la influenza de una manera
independiente de la cepa. Bioquímica Biografía. Res. común 2011, 405, 291–296.
20. Sato, Y.; Hirayama, M.; Morimoto, K.; Yamamoto, N.; Okuyama, S.; Hori, K. Boodlea coacta es un potente inhibidor
de la entrada del VIH-1 y los virus de la influenza. J. Biol. química 2012, 286, 19446–19458.
21. Li, W.; Wang, JH; Dong Yun, OY; Molchanova, VI; Chikalovets, IV; Chernikov, OV
Actividad contra el virus de la inmunodeficiencia humana tipo 1 (VIH-1) de las lectinas de la ascidia Didemnum
ternatanum. Glicobiología 2006, 16, 1159–1159.
Mar. Drogas 2015, 13 5091
22. Wang, JH; Kong, J.; Li, W.; Molchanova, VI; Chikalovets, IV; Belogortseva, N.; Lukyanov, PA; Zheng, YT Una lectina
específica de beta-galactosa aislada del gusano marino Chaetopterus variopedatus posee actividad anti-VIH-1.
compensación Bioquímica Fisiol. C Toxicol.
Farmacol. 2006, 142, 111–117.
23. Molchanova, VI; Chikalovets, IV; Chernikov, OV; Belogortseva, N.; Li, W.; Wang, JH; Yang, DY; Zheng, YT; Lukyanov, P.
Una nueva lectina del gusano marino Serpula vermicularis: Aislamiento, caracterización y actividad anti-VIH.
compensación Bioquímica Fisiol. C Toxicol. Farmacol.
2007, 145, 184–193.
24. Kovalchuk, SN; Chikalovets, IV; Chernikov, OV; Molchanova, VI; Li, W.; Raskazov, VA; Lukyanov, PA Clonación de ADNc
y caracterización estructural de una lectina del mejillón Crenomytilus grayanus con una secuencia de aminoácidos única
y actividad antibacteriana. Pescado Mariscos Immunol. 2013, 35, 1320–1324.
25. Van Soest, OR; Boury-Esnault, N.; Vacelet, J.; Dohrmann, M.; Erpenbeck, D.; de Voogd, Nueva Jersey; Santo Domingo,
N.; Vanhoorne, B.; Kelly, M.; Hooper, JN Diversidad global de esponjas (Porifera).
PLoS ONE 2012, 7, e35105.
26. Kim, SK; Dewapriya, P. Compuestos bioactivos de esponjas marinas y sus microbios simbióticos: una fuente potencial de
nutracéuticos. Adv. Nutrición alimentaria Res. 2012, 65, 137–151.
27. Roué, M.; Quévrain, E.; Domart-Coulon, I.; Bourguet-Kondracki, ML Evaluación de esponjas calcáreas y sus bacterias
asociadas para el descubrimiento de nuevos productos naturales bioactivos.
Nat. Pinchar. Rep. 2012, 29, 739–751.
28. Privat de Garilhe, M.; de Rudder, J. Efecto de los dos nucleósidos de la arabinosa en la multiplicación del virus del herpes
y de la vacuna en cultivo celular. CR Acad. ciencia 1964, 259, 2725–2728.
(En francés)
29. Momparler, RL Un modelo para la quimioterapia de la leucemia aguda con 1-ÿ-D-arabinofuranosilcitosina.
Cáncer Res. 1967, 34, 1775–1787.
30. Bergmann, W.; Feeney, RJ Aportes al estudio de los productos marinos. XXXIII. Los nucleósidos
de esponjas IJ Org. química 1951, 16, 981–987.
31. Hirata, Y.; Uemura, D. Halichondrins-macrólidos de poliéter antitumorales de una esponja marina.
aplicación pura química 1986, 58, 701–710.
32. Traynor, K. Eribulin aprobado para el cáncer de mama avanzado. Soy. J. Sistema de Salud. Farmacia 2011, 68,
doi:10.2146/noticias100085.
33. Prokop, O.; Uhlenbrück, G.; Kohler, W. Una nueva fuente de sustancias similares a anticuerpos que tienen especificidad
contra el grupo sanguíneo. Una discusión sobre la especificidad de las aglutininas Helix . Vox cantó. 1968, 14, 321–333.
34. Baldó, BA; Uhlenbruck, G. Tridacnin, una potente precipitina anti-galactano de la hemolinfa de
Tridacna máxima (Röding). Adv. Exp. Medicina. Biol. 1975, 64, 3–11.
35. Müller, WEG; Kurelec, B.; Zahn, RK; Muller, IM; Vaith, P.; Uhlenbruck, G. Agregación de células de esponja. Función de
una lectina en su sistema biológico homólogo. J. Biol. química 1979, 254, 7479–7481.
36. Gomes Filho, SM; Cardoso, JD; Anaya, K.; Silva do Nascimento, E.; de Lacerda, JT; Mioso, R.; Santi Gadelha, T.; de
Almeida Gadelha, CA Lectinas de esponjas marinas: estado actual de sus propiedades y actividades biológicas.
Moléculas 2015, 20, 348–357.
Mar. Drogas 2015, 13 5092
37. Hirabayashi, J.; Kasai, K. La familia de lectinas de unión a beta-galactósidos independientes de metales de
metazoos: estructura, función y evolución molecular. Glicobiología 1993, 3, 297–304.
38. Müller, WEG; Blumbach, B.; Wagner-Hülsmann, C.; Lessel, U. galectinas en el filogenéticamente
metazoo más antiguo, la esponja (Porifera). Tendencias Glycosci. Glicotecnología. 1997, 45, 123–130.
39. Vasta, GR; Ahmed, H.; Bianchet, MA; Fernández-Robledo, JA; Amzel, LM Diversidad en el reconocimiento de
glucanos por lectinas y galectinas de tipo F: aspectos moleculares, estructurales y biofísicos. Ana. Academia
de Nueva York. ciencia 2012, 1253, E14–E26.
40. Saito, T.; Kawabata, S.; Hirata, M.; Iwanaga, S. Un nuevo tipo de limulus lectin-L6. Purificación, estructura primaria
y actividad antibacteriana. J. Biol. química 1995, 270, 14493–14499.
41. Schröder, HC; Ushijima, H.; Krasko, A.; Gamulín, V.; Thakur, Países Bajos; Diehl-Seifert, B.; Muller, IM; Müller,
WEG Emergencia y desaparición de una molécula inmune, una lectina antimicrobiana, en metazoos basales.
Una proteína relacionada con la taquilectina en la esponja Suberites domuncula. J. Biol. química
2003, 278, 32810–32817.
42. Funayama, N.; Nakatsukasa, M.; Kuraku, S.; Takechi, K.; Dohi, M.; Iwabe, N.; Miyata, T.; Ágata, K.
Aislamiento de silicateína Ef y lectina Ef como marcadores moleculares para esclerocitos y células involucradas
en la inmunidad innata en la esponja de agua dulce Ephydatia fluviatilis. Zool. ciencia 2005, 22, 1113–1122.
43. Dodd, RY; Mac Lennan, AP; Alyoshkin, V. Hemaglutininas de esponjas marinas. Vox cantó.
1968, 15, 386–391.
44. Phillips, SG; Bretting, H.; Kabat, EA Un mitógeno inhibible por galactosa para linfocitos humanos
de la esponja Axinella polypoides. J. Immunol. 1976, 117, 1226–1232.
45. Bretting, H.; Donadey, C.; Vacelet, J.; Jacobs, G. Investigaciones sobre la aparición de lectinas en esponjas
marinas con especial atención a algunas especies de la familia axinellidae. compensación Bioquímica
Fisiol. B 1981, 70, 69–76.
46. Mebs, D.; Weiler, I.; Heinke, HF Proteínas bioactivas de esponjas marinas: Detección de extractos de esponja
para propiedades hemaglutinantes, hemolíticas, ictiotóxicas y letales y aislamiento y caracterización de
hemaglutininas. Toxicon 1985, 23, 955–962.
47. Kljajic, Z. Facultad de Química. Doctor. Tesis, Universidad de Belgrado, Belgrado, Serbia, 1986.
48. Bretting, H.; Kabat, EA; Liao, J.; Pereira, ME Purificación y caracterización de las aglutininas de la esponja Aaptos
papillata y estudio de sus sitios de combinación. Bioquímica 1976, 15, 5029–5038.
49. Carneiro, RF; de Melo, AA; Nascimento, FE; Simplicio, CA; Nascimento, KS; Rocha, BA; Saker-Sampaio, S.;
Moura Rda, M.; Mota, SS; Cavada, BS; et al. Halilectina 1 (H-1) y Halilectina 2 (H-2): dos nuevas lectinas
aisladas de la esponja marina Haliclona caerulea. En t. j
Bioquímica Biol celular. 2013, 45, 51–58.
50. Müller, WEG; Zahn, RK; Kurelec, B.; Lucú, C.; Muller, IM; Uhlenbruck, G. Lectin, una posible base para la
simbiosis entre bacterias y esponjas. J. Bacteriol. 1981, 145, 548–558.
51. Viena, M.; Mangoni, A.; D'Esposito, M.; Fattorusso, E.; Korchagina, N.; Schröder, HC; Grebenjuk, VA; Krasko, A.;
Batel, R.; Muller, IM; et al. La base molecular para la evolución del plan corporal de los metazoos: Morfogénesis
mediada por matriz extracelular en demosponjas marinas.
J. Mol. Evol. 2003, 57, S60–S75.
Mar. Drogas 2015, 13 5093
52. Viena, M.; Bélikov, SI; Kaluzhnaya, OV; Krasko, A.; Schröder, HC; Perovic-Ottstadt, S.; Müller, WEG Control
molecular de la formación de módulos en serie a lo largo del eje apical-basal en la esponja Lubomirskia
baicalensis: Silicateínas, lectina de unión a manosa y mago nashi. desarrollo Genes Evol.
2006, 216, 229–242.
53. Dresch, RR; Zanetti, GD; Lerner, CB; Madres, B.; Trindade, VM; Vozari-Hampe, MM; Henriques, AT ACL-I,
una lectina de la esponja marina Axinella corrugata: Aislamiento, caracterización y actividad quimiotáctica.
compensación Bioquímica Fisiol. C Toxicol. Farmacol. 2008, 148, 23–30.
54. Pajic, I.; Kljajic, Z.; Dogovic, N.; Sladic, D.; Juranic, Z.; Gasic, MJ Una nueva lectina de la esponja Haliclona
cratera: Aislamiento, caracterización y actividad biológica. compensación Bioquímica Fisiol. C Toxicol.
Farmacol. 2002, 132, 213–221.
55. Hanisch, FG; Baldus, SE; Kümmel, TA El disacárido de Forssman es el ligando específico de una galectina de
la esponja Geodia cydonium , pero no interviene en su unión a la proteína nuclear np56.
Glicobiología 1996, 6, 321–336.
56. Gundacker, D.; Leys, SP; Schröder, HC; Muller, IM; Müller, WEG Aislamiento y clonación de una lectina de
tipo C de la esponja hexactinélida Aphrocallistes vastus: un factor de agregación putativo.
57. Wagner-Hülsmann, C.; Bachinski, N.; Diehl-Seifert, B.; Blumbach, B.; Steffen, R.; Pancer, Z.; Müller, WEG Una
galectina une el factor de agregación a las células en el sistema de la esponja (Geodia cydonium) .
58. Engel, M.; Bachmann, M.; Schröder, HC; Rinkevich, B.; Kljajic, Z.; Uhlenbrück, G.; Müller, WEG Una nueva
lectina específica de galactosa y arabinosa de la esponja Pellina semitubulosa: Aislamiento, caracterización
y propiedades inmunobiológicas. Biochimie 1992, 74, 527–537.
59. Moura, RM; Queiroz, AF; Fook, JM; Dias, AS; Monteiro, NK; Ribeiro, JK; Moura, GE; Macedo, LL; Santos, EA;
Sales, MP CvL, una lectina de la esponja marina Cliona varians: Aislamiento, caracterización y sus efectos
sobre bacterias patógenas y promastigotes de Leishmania .
compensación Bioquímica Fisiol. Un mol. Integrar Fisiol. 2006, 145, 517–523.
60. Medeiros, DS; Medeiros, TL; Ribeiro, JK; Monteiro, NK; Migliolo, L.; Vasconcelos, IM; Uchoa, AF; Oliveira, AS;
de Sales, diputado; Santos, EA Una lectina específica de lactosa del apión de esponja Cinachyrella:
purificación, caracterización, alineación de secuencias N-terminales y actividad aglutinante en promastigotes
de Leishmania. compensación Bioquímica Fisiol. B Bioquímica. mol. Biol.
2010, 155, 211–216.
61. Xiong, C.; Li, W.; Liu, H.; Zhang, W.; Dou, J.; Bai, X.; Du, Y.; Ma, X. Una lectina normal de unión a mucina de
la esponja Craniella australiensis. compensación Bioquímica Fisiol. C Toxicol. Farmacol.
2006, 143, 9–16.
62. Kawsar, SM; Fujii, Y.; Matsumoto, R.; Ichikawa, T.; Tateno, H.; Hirabayashi, J.; Yasumitsu, H.; Dogasaki, C.;
Hosono, M.; Nitta, K.; et al. Aislamiento, purificación, caracterización y perfil de unión a glicanos de una
lectina específica de D-galactósido de la esponja marina, Halichondria okadai. Fisiol. B Bioquímica. mol.
Biol. 2008, 150, 349–357.
Mar. Drogas 2015, 13 5094
63. Dresch, RR; Lerner, CB; Madres, B.; Trindade, VM; Henriques, AT; Vozári-Hampe, MM
Actividades biológicas de ACL-I y propiedades fisicoquímicas de ACL-II, lectinas aisladas de la esponja marina
Axinella corrugata. compensación Bioquímica Fisiol. B Bioquímica. mol. Biol. 2012, 161, 365–370.
64. Dólar, F.; Schulze, C.; Breloer, M.; Strupat, K.; Bretting, H. Secuencia de aminoácidos de la lectina II de unión a
D-galactosa de la esponja Axinella polypoides (Schmidt) e identificación del sitio de unión de carbohidratos en
la lectina II y la lectina I relacionada. Comp. Bioquímica Fisiol. B Bioquímica.
mol. Biol. 1998, 121, 153–160.
65. Ueda, T.; Nakamura, Y.; Smith, CM; Copitos, BA; Inoué, A.; Ojima, T.; Matsunaga, S.; Sakai, R.; Swanson, GT
Aislamiento de galectinas prototipo novedosas de la esponja bola marina Cinachyrella sp. guiados por su
actividad moduladora en los canales iónicos activados por glutamato de mamíferos. Glicobiología 2013, 23,
412–425.
66. Pfeifer, K.; Haasemann, M.; Gamulín, V.; Bretting, H.; Fahrenholz, F.; Müller, WEG Las lectinas tipo S también
se encuentran en invertebrados: alta conservación del dominio de reconocimiento de carbohidratos en los
genes de lectina de la esponja marina Geodia cydonium. Glicobiología 1993, 3, 179–184.
67. Schröder, HC; Boreiko, A.; Korzhev, M.; Tahir, MN; Trémel, W.; Eckert, C.; Ushijima, H.; Muller, IM; Müller, WEG
Coexpresión e interacción funcional de silicateína con galectina: formación de espículas silíceas guiada por
matriz en la demosponja marina Suberites domuncula.
J. Biol. química 2006, 281, 12001–12009.
68. Bretting, H.; Phillips, SG; Klumpart, HJ; Kabat, EA Una lectina mitogénica que se une a la lactosa de
la esponja Geodia cydonium. J. Immunol. 1981, 127, 1652–1658.
69. Diehl-Seifert, B.; Zahn, RK; Uhlenbrück, G.; Maidhof, A.; Müller, WEG Control del crecimiento celular L5178y por
la lectina específica de galactosa de Geodia cydonium. aplicación básica Histoquimica. 1985, 29, 7–20.
70. Diehl-Seifert, B.; Uhlenbrück, G.; Geisert, M.; Zahn, RK; Müller, WEG Caracterización fisicoquímica y funcional
del proceso de polimerización de la lectina de Geodia cydonium . EUR. j
Bioquímica 1985, 147, 517–523.
71. Muller, WEG; Conrado, J.; Schröder, C.; Zahn, RK; Kurelec, B.; Dresbach, K.; Uhlenbrück, G.
Caracterización de la lectina I de Geodia cydonium trimérica autoreconocible . Eur. J. Bioquímica. 1983, 133,
263–267.
72. Stalz, H.; Roth, U.; Schleuder, D.; Macht, M.; Haebel, S.; Strupat, K.; Peter-Katalinic, J.; Hanisch, FG La galectina
Geodia cydonium exhibe características de prototipo y tipo quimera y un polimorfismo de secuencia único
dentro de su dominio de reconocimiento de carbohidratos. Glicobiología 2006, 16, 402–414.
73. Ohyama, Y.; Hirabayashi, J.; Oda, Y.; Ohno, S.; Kawasaki, H.; Suzuki, K.; Kaisai, K. Secuencia de nucleótidos
del ARNm de lectina de unión a beta-galactósido de pollo 14K. Bioquímica Biografía. Res. común
1986, 134, 51–56.
74. Rothé, B.; Roggentin, P.; franco, r.; Bloqueador, H.; Schauer, R. Clonación, secuenciación y expresión de un gen
de sialidasa de Clostridium sordellii G12. J. Gen. Microbiol. 1989, 135, 3087–3096.
75. Wang, X.; Schlossmacher, U.; Viena, M.; Batel, R.; Schröder, HC; Müller, WEG Silicateínas, interactuadores de
silicateína e interacción celular en la esqueletogénesis de esponjas: formación de espículas similares a la fibra
de vidrio. FEBRERO J. 2012, 279, 1721–1736.
Mar. Drogas 2015, 13 5095
76. Freymann, DM; Nakamura, Y.; Focía, PJ; Sakai, R.; Swanson, GT Estructura de una galectina tetramérica de Cinachyrella
sp. (bola de esponja). Acta Crystallogr. D Biol. cristalogr. 2012, 68, 1163–1174.
77. Miarons, PB; Fresno, M. Lectinas de esponjas tropicales. Purificación y caracterización de

lectinas del género Aplysina. J. Biol. química 2000, 275, 29283–29289.
78. Dogovic, N.; Sladic, D.; Kljiajic, Z.; Poznanovic, S.; Gasic, MJ Aislamiento y caracterización parcial
de una lectina de la esponja marina Crambe crambe. J. serbio. química Soc. 1996, 61, 83–88.
79. Dólar, F.; Luth, C.; Strupat, K.; Bretting, H. Investigaciones comparativas sobre las secuencias de aminoácidos de
diferentes isolectinas de la esponja Axinella polypoides (Schmidt). bioquimica Biografía. Acta 1992, 1159, 1–8.
80. Hazes, B. El dominio (QxW)3 : un andamio de lectina flexible. Ciencia de las proteínas 1996, 5, 1490–1501.
81. Kawagishi, H.; Yamawaki, M.; Isobe, S.; Usui, T.; Kimura, A.; Chiba, S. Dos lectinas de la esponja marina Halichondria
okadai. Una lectina específica de N-acetilazúcar (HOL-I) y una lectina específica de N-acetillactosamina (HOL-II). J.
Biol. química 1994, 269, 1375–1379.
82. Srivastava, M.; Simakov, O.; Chapman, J.; Fahey, B.; Gauthier, ME; Mitros, T.; Richards, GS; Conaco, C.; Dacre, M.;
Hellsten, U.; et al. El genoma de Amphimedon queenslandica y la evolución de la complejidad animal. Naturaleza
2010, 466, 720–726.
83. Carneiro, RF; de Melo, AA; de Almeida, AS; Moura Rda, M.; Chaves, RP; de Sousa, RP; Nascimento, KS; Sampaio, SS;
Lima, JP; Cavada, BS; et al. H-3, una nueva lectina de la esponja marina Haliclona caerulea: purificación y
caracterización espectrométrica de masas. En t. J. Bioquímica.
Biol celular. 2013, 45, 2864–2873.
84. Atta, AM; Barral-Netto, M.; Peixinho, S.; Sousa-Atta, ML Aislamiento y caracterización funcional de una lectina mitogénica
de la esponja marina Cinachyrella alloclada. Brasil. J.Med. Biol. Res. 1989, 22, 3379–3385.
85. Schröder, HC; Kljajic, Z.; Weiler, BE; Gasic, M.; Uhlenbrück, G.; Kurelec, B.; Müller, WEG La lectina específica de
galactosa de la esponja Chondrilla nucula muestra actividad contra el virus de la inmunodeficiencia humana in vitro a
través de la estimulación del metabolismo del oligoadenilato (2ÿ-5ÿ). antivirus química
Quimioterapia. 1990, 1, 99–105.
86. Atta, AM; Menezes, EP; Peixinho, S.; Sousa-Atta, ML Aislamiento de una lectina de la esponja marina Desmapsama
anchorata por cromatografía de afinidad en rafinosa-sefarosa 6B. Brasil. j
Medicina. Biol. Res. 1990, 23, 191–194.
87. Bretting, H.; Jacobs, G.; Donadey, C.; Vacelet, J. Estudios inmunohistoquímicos sobre la distribución y la función de las
lectinas específicas de D-galactosa en la esponja Axinella polypoides (Schmidt).
Res. de tejido celular. 1983, 229, 551–571.
88. Kaltner, H.; Stierstorfer, B. Lectinas animales como moléculas de adhesión celular. Acta Anat. Basilea 1998,
161, 162–179.
89. Odintsova, NA; Belogortseva, NI; Ermak, AV; Molchanova, VI; Luk'yanov, PA Propiedades adhesivas y de crecimiento
de la lectina de la ascidia Didemnum ternatanum en células cultivadas de invertebrados marinos. bioquimica Biografía.
Acta 1999, 1448, 381–389.
90. Conrado, J.; Zahn, RK; Kurelec, B.; Uhlenbrück, G.; Müller, WEG Agregación de células de esponja: Caracterización
inmunológica del factor de agregación Geodia específico de especie . J. Supramol.
Estructura. Celda. Bioquímica 1981, 17, 1–9.
Mar. Drogas 2015, 13 5096
91. Müller, WEG; Conrado, J.; Zahn, RK; Gramzów, M.; Kurelec, B.; Uhlenbruck, G. Identificación y aislamiento del factor de
agregación primario de la membrana celular de la esponja Geodia cydonium. mol. Celda. Bioquímica 1985, 67, 55–64.
92. Schütze, J.; Krasko, A.; Diehl-Seifert, B.; Müller, WEG Clonación y expresión del supuesto factor de agregación de la esponja
marina Geodia cydonium. J. celular. ciencia 2001, 114, 3189–3198.
93. Blumbach, B.; Pancer, Z.; Diehl-Seifert, B.; Steffen, R.; Munkner, J.; Muller, IM; Muller, WEG
El supuesto receptor de agregación de esponja. Aislamiento y caracterización de una molécula compuesta por dominios
ricos en cisteína del receptor scavenger y repeticiones cortas de consenso. J. ciencia celular. 1998, 111, 2635–2644.
94. Muller, WEG; Conrado, J.; Zahn, RK; Steffen, R.; Uhlenbrück, G.; Müller, IM Moléculas de adhesión celular en el hexactinélido
Aphrocallistes vastus: factor de agregación inespecífico de la especie.
Diferenciación 1984, 26, 30–35.

95. McEver, RP Selectinas: lectinas que inician la adhesión celular bajo flujo. actual Opinión Biol celular. 2002,
14, 581–586.
96. Phillips, ML; Nudelman, E.; Gaeta, FC; Pérez, M.; Singhal, Alaska; Hakomori, S.; Paulson, JC
ELAM-1 media la adhesión celular mediante el reconocimiento de un ligando de carbohidrato, sialyl-Lex. Ciencia 1990, 250,
1130–1132.
97. Fujii, N.; Minetti, CA; Nakhasi, HL; Chen, SO; Barbehenn, E.; Nunes, PH; Nguyen, Nueva York
Aislamiento, clonación de ADNc y caracterización de una hemaglutinina de 18 kDa y factor de agregación de amebocitos de
Limulus polyphemus. J. Biol. química 1992, 267, 22452–22459.
98. Yang, J.; Qiu, L.; Wei, X.; Wang, L.; Wang, L.; Zhou, Z.; Zhang, H.; Liu, L.; Song, L. Una antigua lectina de tipo C en Chlamys
farreri (CfLec-2) que media el reconocimiento de patógenos y la adhesión celular.
desarrollo compensación inmunol. 2010, 34, 1274–1282.
99. Ao, J.; Ling, E.; Yu, XQ Las lectinas de tipo C de Drosophila mejoran la encapsulación celular. mol. inmunol.
2007, 44, 2541–2548.
100. Wang, L.; Wang, L.; Kong, P.; Yang, J.; Zhang, H.; Wang, M.; Zhou, Z.; Qiu, L.; canción, l
Una nueva proteína C1qDC que actúa como receptor de reconocimiento de patrones en vieiras Argopecten irradians.
Pescado Mariscos Immunol. 2012, 33, 427–435.
101. Viena, M.; Schröder, HC; Wang, X.; Enlace, T.; Steindorf, D.; Müller, WEG Aislamiento del interactor de silicateína-ÿ
silintaphin-2 mediante un nuevo ensayo desplegable en fase sólida. Bioquímica 2011, 50, 1981–1990.
102. Mann, K.; Siedler, F. La matriz de cáscara de huevo de avestruz (Struthio camelus) contiene dos proteínas similares a lectinas
de tipo C diferentes. Aislamiento, secuencia de aminoácidos y modificaciones postraduccionales. bioquimica

Biografía. Acta 2004, 1696, 41–50.
103. Lakshminarayanan, R.; Kini, RM; Valiyaveettil, S. Investigación del papel de la ansocalcina en la biomineralización en matriz
de cáscara de huevo de ganso. proc. nacional Academia ciencia EE . UU. 2002, 99, 5155–5159.
104. Weiss, IM; Kaufmann, S.; Mann, K.; Fritz, M. Purificación y caracterización de perlucin y perlustrina, dos nuevas proteínas de
la concha del molusco Haliotis laevigata. Bioquímica Biografía.
Res. común 2000, 267, 17–21.
105. Mann, K.; Weiss, IM; André, S.; Gabius, HJ; Fritz, M. La secuencia de aminoácidos de la perlucin de proteína de nácar de
abulón (Haliotis laevigata) . Detección de un dominio de lectina de tipo C funcional con especificidad de galactosa/manosa.
EUR. J. Bioquímica. 2000, 267, 5257–5264.

Mar. Drogas 2015, 13 5097
106. Naganuma, T.; Hoshino, W.; Shikanai, Y.; Sato, R.; Liu, K.; Sato, S.; Muramoto, K.; Osada, M.; Yoshimi, K.; Ogawa, T.
Nuevas proteínas de matriz de nácar de concha de ostra perla de pingüino Pteria homólogas a las lectinas plegadas de
prisma ÿ relacionadas con la jacalina. PLoS ONE 2014, 9, e112326.
107. Matsubara, H.; Hayashi, T.; Ogawa, T.; Muramoto, K.; Jimbo, M.; Kamiya, H. Efecto modulador de las lectinas de tipo C de
percebe de bellota en la cristalización del carbonato de calcio. ciencia de los peces 2008, 74, 418–424.
108. Viena, M.; Korzhev, M.; Krasko, A.; Thakur, Países Bajos; Perovic-Ottstadt, S.; Breter, HJ; Ushijima, H.; Diehl-Seifert, B.;
Muller, IM; Müller, WEG La defensa inmunitaria innata de la esponja Suberites domuncula contra las bacterias implica una
vía de señalización dependiente de MyD88. Inducción de una molécula similar a la perforina. J. Biol. química 2005, 280,
27949–27959.
109. Viena, M.; Korzhev, M.; Perovic-Ottstadt, S.; Luthringer, B.; Brandt, D.; Klein, S.; Muller, WEG
Los receptores tipo Toll forman parte del sistema de defensa inmunitario innato de las esponjas (demospongiae: Porifera).
mol. Biol. Evol. 2007, 24, 792–804.
110. Thakur, N.; Perovic-Ottstadt, S.; Batel, R.; Korzhev, M.; Diehl-Seifert, B.; Muller, IM; Müller, WEG Defensa inmune innata
de la esponja Suberites domuncula contra bacterias grampositivas: Inducción de lisozima y AdaPTin. Mar Biol. 2005, 146,
271–282.
111. Schröder, HC; Natalio, F.; Viena, M.; Tahir, MN; Shukoor, MI; Trémel, W.; Bélikov, SI; Krasko, A.; Müller, WEG La 2ÿ-5ÿ-
oligoadenilato sintetasa en los metazoos inferiores: Aislamiento, clonación, expresión y actividad funcional en la esponja
Lubomirskia baicalensis. mol. inmunol.
2008, 45, 945–953.
112. Perovic-Ottstadt, S.; Adell, T.; Proksch, P.; Viena, M.; Korzhev, M.; Gamulín, V.; Muller, IM; Müller, WEG Una proteína de
reconocimiento de (1ÿ3)-beta-D-glucano de la esponja Suberites domuncula.

Activación mediada por proteína similar al fibrinógeno y expresión génica del factor de crecimiento epidérmico.
mol. inmunol. 2008, 45, 1924–1937.
113. Peumans, WJ; van Damme, EJ Lectinas como proteínas de defensa vegetal. Fisiol vegetal. 1995, 109,
347–352.
114. Charungchitrak, S.; Petsom, A.; Sangvanich, P.; Karnchanatat, A. Actividades antifúngicas y antibacterianas de la lectina
de las semillas de Archidendron jiringa Nielsen. Química alimentaria 2011, 126, 1025–1032.
115. Lis, H.; Sharon, N. Las lectinas como moléculas y como herramientas. Naturaleza 1986, 55, 35–67.
116. Vandenborre, G.; Smagghe, G.; van Damme, EJ Lectinas vegetales como proteínas de defensa contra insectos fitófagos.
Fitoquímica 2011, 72, 1538–1550.
117. Gaynor, CD; McCormack, FX; Voelker, DR; McGowan, SE; Schlesinger, LS La proteína A del surfactante pulmonar media
la fagocitosis mejorada de Mycobacterium tuberculosis mediante una interacción directa con los macrófagos humanos. J.
Immunol. 1995, 155, 5343–5351.
118. McNeely, tuberculosis; Coonrod, JD Comparación de la actividad opsónica de la proteína A del surfactante humano para
Staphylococcus aureus y Streptococcus pneumoniae con macrófagos de conejo y humanos.
J. infectar. Dis. 1993, 167, 91–97.
119. Matsushita, M.; Endo, Y.; Taira, S.; Sato, Y.; Fujita, T.; Ichikawa, N.; Nakata, M.; Mizuochi, T.
Una nueva lectina sérica humana con dominios similares al colágeno y al fibrinógeno que funciona como una opsonina.
J. Biol. química 1996, 271, 2448–2454.
Mar. Drogas 2015, 13 5098
120. Wang, L.; Wang, L.; Zhang, D.; Jiang, Q.; Sol, R.; Wang, H.; Zhang, H.; Song, L. Una nueva proteína C1qDC
multidominio de la vieira de Zhikong, Chlamys farreri , proporciona nuevos conocimientos sobre la función de
las proteínas C1qDC de invertebrados. desarrollo compensación inmunol. 2015, 52, 202–214.
121. Jiang, S.; Li, H.; Zhang, D.; Zhang, H.; Wang, L.; Sol, J.; Song, L. Una proteína que contiene un dominio C1q de
Crassostrea gigas sirve como receptor de reconocimiento de patrones y opsonina con alta afinidad de unión a
LPS. Pescado Mariscos Immunol. 2015, 45, 583–591.
122. Takahashi, KG; Kuroda, T.; Muroga, K. Purificación y caracterización antibacteriana de una nueva isoforma de la
lectina de la almeja de Manila (MCL-4) del plasma de la almeja de Manila, Ruditapes philippinarum.
compensación Bioquímica Fisiol. B Bioquímica. mol. Biol. 2008, 150, 45–52.
123. Sol, YD; Fu, LD; Jia, YP; Du, XJ; Wang, Q.; Wang, YH; Zhao, XF; Yu, XQ; Wang, JX Una lectina de tipo C
específica del hepatopáncreas del camarón chino Fenneropenaeus chinensis exhibe actividad antimicrobiana.
mol. inmunol. 2008, 45, 348–361.
124. Hentschel, U.; Ujier, KM; Taylor, MW Esponjas marinas como fermentadores microbianos. FEMS Microbiol.
Ecol. 2006, 55, 167–177.
125. Wehrl, M.; Steinert, M.; Hentschel, U. Absorción bacteriana por la esponja marina Aplysina aerophoba.
Microbio. Ecol. 2007, 53, 355–365.
126. Reveillaud, J.; Maignien, L.; Eren, AM; Huber, JA; Apprill, A.; Soguin, ML; Vanreusel, A.
Host-especificidad entre taxones abundantes y raros en el microbioma de la esponja. ISME J. 2014, 8, 1198–
1209.
127. Fieseler, L.; Cuerno, M.; Wagner, M.; Hentschell, U. Descubrimiento del nuevo filo candidato "Poribacteria" en
esponjas marinas. aplicación Reinar. Microbiol. 2004, 70, 3724–3732.
128. Siegl, A.; Kamke, J.; Hochmuth, T.; Piel, J.; Richter, M.; Liang, C.; Dandekar, T.; Hentschel, U.
La genómica unicelular revela el estilo de vida de las Poribacterias, un filo candidato asociado simbióticamente
con las esponjas marinas. ISME J. 2011, 5, 61–70.
129. Tomás, T.; Rusch, D.; Demaere, MZ; Yung, PY; Lewis, M.; Halpern, A.; Heidelberg, KB; Egan, S.; Steinberg, PD;
Kjelleberg, S. Las firmas genómicas funcionales de las bacterias esponja revelan características únicas y
compartidas de simbiosis. ISME J. 2010, 4, 1557–1567.
130. Gardères, J.; Enrique, J.; Bernay, B.; Ritter, A.; Zatylny-Gaudin, C.; Viena, M.; Muller, WEG; Le Pennec, G.
Efectos celulares de la lactona bacteriana N-3-oxo-dodecanoil-L-homoserina en la esponja Suberites domuncula
(Olivi, 1792): Perspectivas de un diálogo íntimo entre reinos.
PLoS ONE 2014, 9, e97662.
131. Bry, L.; Falk, PG; Midtvedt, T.; Gordon, JI Un modelo de interacciones huésped-microbiano en un espacio abierto
ecosistema de mamíferos. Ciencia 1996, 273, 1380–1383.
132. Hooper, LV; Falk, PG; Gordon, JI Analizando los fundamentos moleculares del comensalismo en
el intestino del ratón. actual Opinión Microbiol. 2000, 3, 79–85.
133. Martens, CE; Goodrich-Blair, H. La vesícula intestinal de Steinernema carpocapsae contiene una estructura
subcelular con la que Xenorhabdus nematophila se asocia durante el inicio de la colonización.
Microbiol celular. 2005, 7, 1723–1735.
134. Nyholm, SV; Puñalada, EV; rubí, EG; McFall-Ngai, MJ Establecimiento de una asociación animal-bacteriana:
Reclutamiento de vibriones simbióticos del medio ambiente. proc. nacional Academia ciencia EE . UU. 2000,
97, 10231–10235.
Mar. Drogas 2015, 13 5099
135. Vydryakova, GA; Bondar', VS Localización de lectina que exhibe especificidad por N-acetil-D-galactosamina en células
de la bacteria marina simbiótica Photobacterium phosphoreum. Dokl. Bioquímica Biografía.
2008, 420, 155–157.
136. Jimbo, M.; Yanohara, T.; Koike, K.; Sakai, R.; Muramoto, K.; Kamiya, H. La lectina de unión a D-galactosa de los
lochmodes octocoral Sinularia: Caracterización y posible relación con los dinoflagelados simbióticos. compensación
Bioquímica Fisiol. B Bioquímica. mol. Biol. 2000, 125, 227–236.
137. Bulgheresi, S.; Schabussova, I.; Chen, T.; Mullin, NP; Maíces, RM; Ott, JA Una nueva lectina de tipo C similar al
inmunorreceptor humano DC-SIGN media la adquisición de simbiontes por un nematodo marino. aplicación Reinar.
Microbiol. 2006, 72, 2950–2956.
138. Zhang, P.; Snyder, S.; Feng, P.; Azadi, P.; Zhang, S.; Bulgheresi, S.; Sanderson, KE; Él, J.; Klena, J.; Chen, T. Rol de la
N-acetilglucosamina dentro del lipopolisacárido central de varias especies de bacterias gramnegativas para atacar el
DC-SIGN (CD209). J. Immunol. 2006, 177, 4002–4011.
139. De Hoff, PL; Brill, LM; Hirsch, AM Lectinas vegetales: los lazos que se unen en la simbiosis de las raíces y la defensa de
las plantas. mol. Gineta. genoma 2009, 282, 1–15.
140. Van Rhijn, P.; Fujishige, NA; Lim, PO; Hirsch, AM La actividad de unión al azúcar de la lectina de guisante mejora la
infección heteróloga de plantas de alfalfa transgénicas por Rhizobium leguminosarum biovar viciae.
Fisiol vegetal. 2001, 126, 133–144.
141. Laus, MC; Logman, TJ; Lamers, GE; van Bruselas, AA; Carlson, RW; Kijne, JW Un nuevo polisacárido de superficie
polar de Rhizobium leguminosarum se une a la lectina de la planta huésped. mol. Microbiol. 2006, 59, 1704–1713.
142. Queiroz, AF; Mora, RM; Ribeiro, JK; Lyra, IL; Cunha, DC; Santos, EA; de-ventas, MP
Efecto proinflamatorio en ratones de CvL, una lectina de la esponja marina Cliona varians. compensación
Bioquímica Fisiol. C Toxicol. Farmacol. 2008, 147, 216–221.
143. Yamaoka, A.; Kuwabara, I.; Frigeri, LG; Liu, FT Una lectina humana, galectina-3 (epsilon bp/Mac-2), estimula la
producción de superóxido por parte de los neutrófilos. J. Immunol. 1995, 154, 3479–3487.
144. Hsu, DK; Yang, RY; Pan, Z.; Yu, L.; Salomón, DR; Fung-Leung, WP; Liu, FT La interrupción dirigida del gen galectina-3
da como resultado respuestas inflamatorias peritoneales atenuadas. Soy. J. Pathol.
2000, 156, 1073–1083.
145. Sanó, H.; Hsu, DK; Yu, L.; Apgar, JR; Kuwabara, I.; Yamanaka, T.; Hirashima, M.; Liu, FT
La galectina-3 humana es un nuevo quimioatrayente para monocitos y macrófagos. J. Immunol. 2000, 165, 2156–2164.
146. Okino, N.; Kawabata, S.; Saito, T.; Hirata, M.; Takagi, T.; Iwanaga, S. Purificación, caracterización y clonación de ADNc
de una lectina de 27 kDa (L10) de hemocitos de cangrejo herradura. J. Biol. química 1995, 270, 31008–31015.
147. Kawabata, S.; Iwanaga, S. Papel de las lectinas en la inmunidad innata del cangrejo herradura. desarrollo compensación
inmunol. 1999, 23, 391–400.
148. Saito, T.; Hatada, M.; Iwanaga, S.; Kawabata, S. Una lectina de cangrejo herradura recientemente identificada con
especificidad de unión al antígeno O de los lipopolisacáridos bacterianos. J. Biol. química 1997, 272, 30703–30708.
149. Inamori, K.; Saito, T.; Iwaki, D.; Nagira, T.; Iwanaga, S.; Arisaka, F.; Kawabata, S. Una lectina de cangrejo herradura
recientemente identificada con especificidad para el antígeno del grupo sanguíneo A reconoce antígenos O específicos
de lipopolisacáridos bacterianos. J. Biol. química 1999, 274, 3272–3278.
Mar. Drogas 2015, 13 5100
150. Dey, B.; Lerner, DL; Lusso, P.; Boyd, Sr.; mayor, JH; Berger, EA Múltiples actividades antivirales de cianovirina-
N: bloqueo de la interacción gp120 del virus de la inmunodeficiencia humana tipo 1 con CD4 y correceptor e
inhibición de diversos virus con envoltura. J.Virol. 2000, 74, 4562–4569.
151. Jacobson, RL; Schlein, Y. Las lectinas y las toxinas en la dieta vegetal de Phlebotomus papatasi (Diptera:
Psychodidae) pueden matar los promastigotes de Leishmania major en el flebótomo y en cultivo. Ana. trop.
Medicina. Parasitol. 1999, 93, 351–356.
152. Gazzinelli, RT; Pereira, ME; Romanha, A.; Gazzinelli, G.; Brener, Z. Lisis directa de Trypanosoma cruzi: un nuevo
mecanismo efector de protección mediado por anticuerpos anti-gal humanos.
Inmunoparásito. 1991, 13, 345–356.
153. Jacobson, RL Interacción lectina-Leishmania . En Interacción Lectinas-Microorganismos; Doyle, RJ, Slifkin, M.,
Eds.; Marcel Dekker Inc.: Nueva York, NY, EE. UU., 1994; págs. 191–223.
154. Schottelius, J.; Alsien, MSO en interacción lectina-microorganismos; Doyle, RJ, Slifkin, M., Eds.; Marcel Dekker
Inc.: Nueva York, NY, EE. UU., 1994; págs. 225–248.
155. Castanheira, LE; Nunes, DC; Cardoso, TM; Santos Pde, S.; Goulart, LR; Rodríguez, RS; Richardson, M.; Borges,
MH; Yoneyama, KA; Rodrigues, VM Caracterización bioquímica y funcional de una lectina tipo C (BpLec) del
veneno de serpiente Bothrops pauloensis . En t. J. Biol.
macromol. 2013, 54, 57–64.
156. Afonso-Cardoso, SR; Rodríguez, FH; Gómez, MA; Silva, AG; Rocha, A.; Guimarães, AH; Candeloro, I.; Favoreto,
S., Jr.; Ferreira, MS; de Souza, MA Efecto protector de la lectina de Synadenium carinatum sobre la infección
por Leishmania amazonensis en ratones BALB/c. coreano J. Parasitol.
2007, 45, 255–266.
157. Queiroz, AF; Silva, RA; Mora, RM; Dreyfuss, JL; Paredes-Gamero, EJ; Souza, AC; Tersariol, IL; Santos, EA;
Nader, HB; Justo, GZ; et al. Actividad inhibidora del crecimiento de una nueva lectina de Cliona varians contra
células de eritroleucemia humana K562. Quimioterapia contra el cáncer. Farmacol.
2009, 63, 1023–1033.
158. Rabelo, L.; Monteiro, N.; Serquiz, R.; Santos, P.; Oliveira, R.; Oliveira, A.; Rocha, H.; Morais, AH; Uchoa, A.;
Santos, E. Una lectina que se une a la lactosa de la esponja marina Cinachyrella apion (Cal) induce la muerte
celular en células de adenocarcinoma cervical humano. Drogas de marzo de 2012, 10, 727–743.
159. Bantel, H.; Engels, IH; Voelter, W.; Schulze-Osthoff, K.; Wesselborg, S. La lectina de muérdago activa la
caspasa-8/FLICE independientemente de la señalización del receptor de muerte y mejora la apoptosis inducida
por fármacos contra el cáncer. Cáncer Res. 1999, 59, 2083–2090.
160. Opric, MM; Poznanovic, S.; Kljajic, Z.; Sladic, D.; Púpico, G.; Perunovic, B.; Gásic, MJ
Etiquetado de carcinoma de mama, carcinoma de tiroides y melanoma con lectinas específicas de mano y
galacto de invertebrados marinos. EUR. J. Histochem. 1996, 40, 211–218.
161. Gorelik, E.; Galili, U.; Raz, A. Sobre el papel de los carbohidratos de la superficie celular y sus proteínas de unión
(lectinas) en la metástasis tumoral. Metástasis del cáncer Rev. 2001, 20, 245–277.
162. Müller, WEG Review: ¿Cómo se cruzó el umbral de metazoos? El hipotético Urmetazoa.
A Mol. Integrar Fisiol. 2001, 129, 433–460.
163. Barauna, SC; Kaster, parlamentario; Heckert, BT; hacer Nascimento, KS; Rossi, FM; Texeira, EH; Cavada, BS;
Rodríguez, AL; Leal, RB Efecto similar al antidepresivo de la lectina de Canavalia brasiliensis (ConBr)
administrada centralmente en ratones. Farmacol. Bioquímica Comportamiento 2006, 85, 160–169.
Mar. Drogas 2015, 13 5101
164. Soares, GD; Lima, CB; Cavalcanti, LC; Villacampa, N.; Castellano, B.; Guedes, RC Efectos cerebrales
de la lectina de Canavalia ensiformis en ratas adultas previamente amamantadas en condiciones
favorables y desfavorables: un estudio de inmunomarcación de depresión y microglía. Nutrición Neurosci.
2015, doi:10.1179/1476830514Y.0000000128.
© 2015 por los autores; licenciatario MDPI, Basilea, Suiza. Este artículo es un artículo de acceso abierto
distribuido bajo los términos y condiciones de la licencia Creative Commons Attribution
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Mar. Drugs 2015, 13, 5059-5101; doi:10.3390/md13085059

Lectinas de Porifera: diversidad, roles fisiológicos y

* Autor a quien debe dirigirse la correspondencia; Correo electrónico: wmueller@uni-mainz.de;

Editor académico: Anake Kijjoa

Recibido: 30 abril 2015 / Aceptado: 27 julio 2015 / Publicado: 7 agosto 2015

Mar. Drogas 2015, 13 5060

Palabras clave: porifera; lectina; roles fisiológicos; bioactividades

Mar. Drogas 2015, 13 5061

Mar. Drogas 2015, 13 5062

Mar. Drogas 2015, 13 5063

Tabla 1. Propiedades bioquímicas de las lectinas de esponja.

Tamaño en kDa disulfuro

Lectinas de esponja tipo C

Lectinas similares a la taquilectina esponjosa

Esponja de lectina tipo F

Lectinas esponjosas no clasificadas

residuos de ácido siálico

Mar. Drogas 2015, 13 5064

AP II Axinella polipoides Halicondrida (D) Dakota del Norte

ApL III Axinella polipoides Halicondrida (D) Dakota del Norte

ApL V Axinella polipoides Halicondrida (D) Dakota del Norte

Llamar Cinachyrella alloclada Espiroforida (D) Dakota del Norte

mucina de estómago porcino/

DaL Desmapsamma anchorata Dakota del Norte

mucina estomacal porcina/

Grupos N-acetilo de N-acetil-D-glucosamina o N-acetil-D- 1

Mar. Drogas 2015, 13 5065

3. Expresión, secuenciación y purificación de lectina de esponja

3.1. Estrategias de Purificación

Mar. Drogas 2015, 13 5066

Tabla 2. Protocolos de purificación de lectina de esponja.

Axinella afinidad estroma NH4OH 0,035 M/ Ultrogel—

Haliclona afinidad humano TBS/NH4OH al 0,3 %

Mar. Drogas 2015, 13 5067

STB pH 7,5 0.020M TBS/

1:3 (p/v) en calcio- y

Mar. Drogas 2015, 13 5068

3.2. Estrategias de detección del genoma y producción de lectina

Mar. Drogas 2015, 13 5069

4. Propiedades bioquímicas de las lectinas de esponja

Mar. Drogas 2015, 13 5070

Las galectinas 1 y 2 de S. domuncula (galectinas Sd 1 y 2) se identificaron in silico a partir de un S. domuncula

Mar. Drogas 2015, 13 5071

4.2. Lectinas tipo C

Mar. Drogas 2015, 13 5072

galactosa y un dominio N-terminal hidrofóbico [56].

unión a manosa de otros animales [52].

4.3. Lectinas similares a la taquilectina

fueron identificados de S. domuncula y E. fluviatilis, respectivamente.

sugiere una asociación con la membrana [41].

4.4. Lectina tipo F

secuencia de proteínas, lo que es inusual para una lectina de esponja [54].

4.5. Lectinas de esponja sin clasificar

Mar. Drogas 2015, 13 5073

4.5.1. Lectinas que contienen puente disulfuro intracatenario

4.5.2. Lectinas de unión a mucina

Entre las lectinas de esponja no clasificadas, la lectina de C. australiensis y la Haliclona caerulea

Mar. Drogas 2015, 13 5074

4.5.3. Lectinas de unión a N-acetil-D-glucosamina-/N-acetil-D-galactosamina

Mar. Drogas 2015, 13 5075

5. Funciones fisiológicas de las lectinas de esponja

5.1. Morfogénesis e interacción celular