COMPORTAMIENTO ECOFISIOLÓGICO DE Theobroma Cacao L - 2017-1

COMPORTAMIENTO ECOFISIOLÓGICO
DE Theobroma cacao L. EN
DIFERENTES ARREGLOS
AGROFORESTALES BAJO
CONDICIONES DE LA AMAZONIA
COLOMBIANA
Juan Carlos Suárez Salazar
Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias
Posgrado en Biología
Programa de doctorado en Ciencias Biológicas
Bogotá, D. C. 2017
COMPORTAMIENTO ECOFISIOLÓGICO
DE Theobroma cacao L. EN
DIFERENTES ARREGLOS
AGROFORESTALES BAJO
CONDICIONES DE LA AMAZONIA
COLOMBIANA
Juan Carlos Suárez Salazar

M.Sc. Agroforestería Tropical
Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:
Doctor en Ciencias Biológicas
Directora:
Ph.D. Luz Marina Melgarejo Muñoz
Codirector:
Ph.D. Fernando Casanoves
Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias
Posgrado en Biología
Programa de doctorado en Ciencias Biológicas
Bogotá, D. C. 2017
IV Comportamiento ecofisiológico de Theobroma cacao L. en diferentes arreglos
agroforestales bajo condiciones de la amazonia colombiana
“El presidente de tesis y el consejo evaluador, no serán responsables de las ideas emitidas
por el autor”.
(Artículo 217 de los Estatutos de la Universidad Nacional de Colombia)
ESTE DOCUMENTO COMPRENDE CINCO (5) CAPÍTULOS CUYO FORMATO

INDIVIDUAL ES DE ARTÍCULO CIENTÍFICO: INTRODUCCIÓN, MÉTODOS,
RESULTADOS Y DISCUSIÓN, CONCLUSIONES Y LITERATURA CITADA EN
CADA UNO DE ELLOS. DEBIDO A ESTO, ALGUNAS DEFINICIONES Y
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS PUEDEN ESTAR REPETIDAS. ESTE
DOCUMENTO SE AJUSTA A LOS ARTÍCULOS 27 Y 30 DEL CAPÍTULO 5,
ACUERDO NÚMERO 020 DE 2001, LOS CUALES REGLAMENTAN LOS
TRABAJOS DE TESIS DE DOCTORADO DENTRO DE LOS ESTUDIOS DE
POSGRADO DE LA UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA.
A Dios, por permitir dar las condiciones para el crecimiento personal
A mi madre y hermana por su apoyo incondicional
A mis hijos Adriana Lucia y Juan José

VI Comportamiento ecofisiológico de Theobroma cacao L. en diferentes arreglos
Agradecimientos
Este trabajo fue desarrollado con la colaboración financiera de COLCIENCIAS
mediante fondos BID en el marco del proyecto “Caracterización y tipificación de
plantaciones tradicionales de Theobroma cacao L. como estrategia de diseño e
implementación de arreglos agroforestales en el Bajo Caguán (Cartagena del Chaira)
ejecutado por la Universidad de la Amazonía mediante contrato especial de cooperación
590 de 2012 y mediante fondos de Formación Doctoral de la Universidad de la Amazonia
por medio de la estampilla “Prodesarrollo de la Universidad de la Amazonia” Ley No 1301
del 2009 y a la colaboración de las siguientes personas y entidades:
A Leonidas Rico Martínez (Rector de la Universidad de la Amazonia 2011-2016),
Gerardo Castrillón Artunduaga (Rector actual de la Universidad de la Amazonia), Alberto
Fajardo Oliveros (Vicerector de Investigaciones y Postgrados) y a todo el equipo
administrativo, por todo el apoyo institucional brindado en el desarrollo de mi formación
doctoral.
A Luz Marina Melgarejo, por la dirección y orientación de la tesis. Profesora
Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia.
A Fernando Casanoves, por su co-dirección de la tesis. Director de la Unidad de
Biometria del Centro Agronomico Tropical de Investigación y Enseñanza CATIE.
A los diferentes profesores investigadores quien en cada una de sus areas
aportaron en la consolidación del trabajo de investigación como: A Julio Alejandro Di
Rienzo, por sus aportes en los análisis estadísticos. Profesor de la Facultad de Agronomia,
Universidad de Cordoba. Lider del programa estadístico InfoStat. A Fábio M. DaMatta, por
sus aportes en el componente de fisiología vegetal. Profesor de Fisiología Vegetal de la
Universidad Federal de Viçosa, Brasil. A Cristina Armas, por sus aportes sobre adaptación
fisiológica en relación al uso del agua. Investigadora de la Estación Experimental de Zonas
Capitulo 1 VII
Áridas de España. A Marie Ange Ngo Bieng, por sus aportes en el modelamiento de la
distribución espacial de los árboles. Investigadora del CIRAD, Francia.
A cada uno de los colegas que ayudaron al desarrollo del proyecto 590 del 2012 y
colaboraron en la recopilación de información en campo tanto en la zona de Remolinos del
Caguan como en el Centro de Investigaciones Macagual relacionada con estrutura
agroforestal, flujo de savia y comportamiento fisiológico del cacao, A Adrian Rico
Aristizabal, Katerine Angel Sanchez, Ervin Durán, Diana Sanchez, Arturo Fernandez, Jhon
Eduar Noriega, Ronald Rojas, Diego Castro, Leidy Machado, Andres Morales, David
Saavedra, Leonardo Rodriguez, Lised Guaca, Edwin Trujillo Trujillo.
A cada uno de los productores de la asociación de productores de cacao de
Remolinos del Caguán y Suncillas CHOCAGUAN que permitieron el desarrollo de la
investigaciones en cada una de sus fincas.
A todos ellos y a los que no he podido nombrar por espacio y tiempo, mi más sincero
agradecimiento.
Resumen y Abstract IX
Resumen
El cultivo del cacao (Theobroma cacao L.) es una de las actividades agrícolas
importantes en el mundo con una producción de 5 millones de toneladas de grano al año;
cultivadas bajo diferentes arreglos agroforestales que al generar distintos niveles de
sombra y modificar las características ambientales, repercuten sobre el comportamiento
fisiológico del cultivo. Para ello, se evaluó el comportamiento fisiológico (flujo de savia Vs
e intercambio de gases) del cultivo del cacao bajo arreglos agroforestales y sus relaciones
con las variables ambientales (humedad relativa del aire RH %, temperatura del aire Tair
ºC, radiación fotosintéticamente activa PAR, µmol m-2 s-1, y déficit de presión de vapor
VPD, kPa). Se realizó una caracterización en 50 parcelas agroforestales de 2000m² cada
una. A los individuos de las especies de árboles presentes en cada parcela se les tomaron
variables de composición y estructura vertical y variables de organización espacial para
modelar la distribución de la luz en cada parcela, usando dos modelos: Shademotion y
SexI-Fs. Se identificaron 4 tipologías de sombra: multiestrato diversificado complejo (SMD,
n=13), baja diversidad de árboles regulares (SAR, n=10), baja diversidad de árboles
agregados (SAA, n=18), y alta densidad de musáceas (CP, n=9). Las principales
diferencias en diversidad de especies de árboles (SMD=12.92, SAR=5.86, SAA=3.14,
CP=3), como también en la estructura espacial de los árboles del dosel de sombra
(aleatorio en el SMD, regulares en el SAR, agregados en el SAA, sin árboles de sombra
en el CP) que impactaron la radiación transmitida en el dosel del cacao fueron SMD=680.4
µmol m-1 s-2, SAR=820.3 µmol m-1 s-2, SAA=1200.8 µmol m-1 s-2, y CP=1400.6 µmol m-1 s-
2
). A nivel del flujo de savia, los resultados mostraron una asociación positiva con la PAR,
el VPD, la Ta y negativa con la RHa. En el arreglo bajo sombra temporal transmitida y
generada en la asociación cacao-plátano (CP) hubo una mayor Vs diaria y nocturna.
Además, bajo los arreglos agroforestales SMD y SAA se presentaron reversos nocturnos
del flujo de savia, lo cual es indicativo de redistribución hidráulica. En relación al
intercambio de gases, las plantas de cacao crecidas bajo menor sombrío, es decir, mayor
número de horas de radiación (arreglo CP) comparadas con las crecidas bajo mayor
X Comportamiento ecofisiológico de Theobroma cacao L. en diferentes arreglos
sombrío (arreglo SMD) presentaron mayor tasa neta de asimilación de carbono (A)
(8.09±0.1078 frente a 3.28±0.1153 µmol m-2 s-1), mayor tasa máxima de carboxilación
(Vcmax) (24.98±0.87 frente a 17.76±1.28 µmol CO2 m-2 s-1) y mayor tasa de regeneración
de RuBP controlada por el transporte de electrones (Jmax) (48.19±1.37 frente a 46.27±4.78
µmol CO2 m-2 s-1). Al analizar la relación entre el comportamiento fisiológico y las variables
ambientales, el modelo de ecuaciones estructurales (SEM) mostró un buen ajuste a los
datos indicados por el valor no significativo χ2 (P = 0,85), alto índice de ajuste comparativo
(CFI = 0.97), bajo Error cuadrático medio de aproximación (RMSEA <0,001) y bajo índice
de estabilidad (EI = 0,23), explicando la relación existente entre las variables ambientales
resultado de la modificación de cada estructura agroforestal sobre el comportamiento
fisiológico del cacao. Este estudio proporciona evidencia sobre el comportamiento del Vs
en el cultivo del cacao, influenciado por la estructura agroforestal bajo las condiciones de
la Amazonia. Se sugiere que los cacaotales en esta región pueden ser manejados con
sombra temporal transmitida (arreglo CP) ya que se maximiza el Vs diurno y nocturno como
también la tasa neta de asimilación de carbono.
Palabras clave: Theobroma cacao L., amazonia, arreglos agroforestales, flujo de savia,
intercambio de gases
Capitulo 1 XI
Abstract
The cultivation of cocoa (Theobroma cacao L.) is one of the important agricultural
activities in the world with a production of 5 million tons of grain per year; cultivated under
different agroforestry arrangements that, by generating different levels of shade and
modifying environmental characteristics, have an impact on the physiological behavior of
the crop. For this, the physiological behavior (sap flow Vs and gas exchange) of the cocoa
crop under agroforestry arrangements and its relations with the environmental variables
(relative humidity of the air RH%, air temperature Tair ° C, photosynthetically active
radiation PAR , μmol m-2 s-1, and vapor pressure deficit VPD, kPa). A characterization was
carried out in 50 agroforestry plots of 2000 m² each. Individuals of the tree species present
in each plot were taken variables of composition and vertical structure and variables of
spatial organization to model the distribution of light in each plot, using two models:
Shademotion and SexI-FS. Four types of shade were identified: complex diversified multi-
layer (SMD, n = 13), low diversity of regular trees (SAR, n = 10), low diversity of aggregate
trees (SAA, n = 18), and high density of musaceas ( CP, n = 9). The main differences in
tree species diversity (SMD = 12.92, SAR = 5.86, SAA = 3.14, CP = 3), as well as in the
spatial structure of shade canopy trees (random in SMD, regular in SAR, aggregates in the
SAA, without shade trees in the CP) that impacted the radiation transmitted in the cacao
canopy were SMD = 680.4 μmol m-1 s-2, SAR = 820.3 μmol m-1 s-2, SAA = 1200.8 μmol m-
1
s-2, and CP = 1400.6 μmol m-1 s-2). At the sap flow level, the results showed a positive
association with the PAR, the VPD, the Ta and negative with the RHa. In the arrangement
under temporary shade transmitted and generated in the cocoa-banana association (PC)
there was a higher daily and night Vs. In addition, under the SMD and SAA agroforestry
arrangements there were nocturnal reversals of the sap flow, which is indicative of hydraulic
redistribution. In relation to the exchange of gases, cocoa plants grown under shadier
conditions, that is, a greater number of hours of radiation (CP arrangement) compared with
those with a higher somber growth (SMD arrangement), presented a higher net rate of
carbon assimilation (A ) (8.09 ± 0.1078 vs. 3.28 ± 0.1153 µmol m-2 s-1), highest maximum
XII Comportamiento ecofisiológico de Theobroma cacao L. en diferentes arreglos
carboxylation rate (Vcmax) (24.98 ± 0.87 vs. 17.76 ± 1.28 µmol CO2 m-2 s-1) and higher
rate of regeneration of RuBP controlled by electron transport (Jmax) (48.19 ± 1.37 versus
46.27 ± 4.78 µmol CO2 m-2 s-1). When analyzing the relationship between physiological
behavior and environmental variables, the structural equation model (SEM) showed a good
fit to the data indicated by the non-significant value χ2 (P = 0.85), high index of comparative
adjustment (CFI) = 0.97), low mean square error of approximation (RMSEA <0.001) and
low stability index (EI = 0.23), explaining the relationship between environmental variables
resulting from the modification of each agroforestry structure on the physiological behavior
of cocoa . This study provides evidence on the behavior of the Vs in the cocoa crop,
influenced by the agroforestry structure under the conditions of the Amazon. It is suggested
that cocoa plantations in this region can be managed with transmitted temporal shade (CP
arrangement) since the day and night Vs are maximized as well as the net rate of carbon
assimilation.
Keywords: Theobroma cacao L., Amazonia, agroforestry arrangements, sap flow, gas
exchange
Capitulo 1 XIII
Contenido
Resumen IX
Lista de figuras XVI
Lista de tablas XVIII
Lista de Símbolos y abreviaturas XX
1. Capítulo 1. Introducción general 23
1.1 Estado del problema actual 24
1.2 OBJETIVOS 26
1.2.1 GENERAL 26
1.2.2 ESPECÍFICOS 26
2. Capítulo 2. Tipología de sistemas agroforestales de cacao (Theobroma cacao L.) en

la Amazonia colombiana, basada en estructura espacial y radiación solar transmitida 27
2.1 Resumen 27
2.2 Abstract 28
2.3 Introducción 29
2.4 Materiales y métodos 30
2.4.1 Área de estudio y selección de parcelas de muestreo 30
2.4.2 Variables para tipificación de estructuras espaciales agroforestales y radiación
transmitida 31
2.4.3 Análisis de datos 32
2.5 Resultados 34
2.5.1 Tipologías de las parcelas estudiadas 34
2.5.2 Riqueza de árboles en los arreglos agroforestales de la Amazonia colombiana 41
2.5.3 Radiación transmitida 42
2.6 Discusión 48
2.7 Agradecimientos 50
2.8 Referencias bibliográficas 51
3. Capítulo 3. Non-destructive estimation of the leaf weight and leaf area in cacao
(Theobroma cacao L.) 56
3.1 Abstract 56
3.2 Introduction 57
3.3 Materials and methods 58
XIV Comportamiento ecofisiológico de Theobroma cacao L. en diferentes arreglos
3.4 Results 60
3.5 Discussion 64
3.6 Acknowledgments 66
3.7 References 66
4. Capitulo 4. Modelos de predicción de flujo de savia en árboles de cacao bajo

diferentes arreglos agroforestales en el occidente de la Amazonía colombiana 69
4.1 Resumen 69
4.2 Abstract 70
4.4.1 Sitio de estudio y arreglos agroforestales 72
4.4.2 Monitoreo de variables ambientales y flujo de savia 73
4.4.3 Análisis estadístico 74
4.5 Resultados 75
4.5.1 Variación de condiciones ambientales bajo los distintos arreglos agroforestales 75
4.5.2 Respuesta del Vs y su relación con las condiciones ambientales en los arreglos
agroforestales 78
4.5.3 Modelación del Vs 79
4.6 Discusión 84
5. Capítulo 5. Limitaciones de la fotosíntesis en hojas de cacao bajo diferentes

arreglos agroforestales en la amazonia colombiana 96
5.1 Resumen 96
5.2 Abstract 97
5.4.2 Determinación de las condiciones de radiación 100
5.4.3 Determinación de tasa de fotosíntesis, curvas de respuesta fotosintética a la luz y a CO2
bajo los diferentes arreglos agroforestales 101
5.4.4 Determinación de parámetros de fluorescencia Chla bajo los diferentes arreglos
agroforestales 102
5.4.5 Determinación del área foliar específica 102
5.4.6 Determinación de clorofilas totales, carotenoides y Nitrógeno 103
5.4.7 Análisis de datos 103
5.5 Resultados 103
5.6 Discusión 108
Capitulo 1 XV
6. Capítulo 6. Análisis de relación entre el intercambio de gases y flujo de savia con las
variables climáticas bajo diferentes arreglos agroforestales de cacao mediante modelos
de ecuaciones estructurales 118
6.1 Resumen 118
6.2 Abstract 119
6.4 Materiales y Métodos 121
6.4.2 Caracterización de arreglos agroforestales 121
6.4.3 Variables microclimáticas 122
6.4.4 Variables fisiológicas 122
6.4.5 Análisis estadístico 124
6.5 Resultados 124
6.6 Discusión 131
6.6.1 Efectos directos e indirectos entre variables climáticas y el intercambio gaseoso bajo los
arreglos agroforestales 131
6.6.2 Efectos directos e indirectos del Vs entre variables climáticas bajo los arreglos
agroforestales 133
7. Capítulo 7. Consideraciones finales y conclusiones 146

Capitulo 1 XVI
Lista de figuras
Figura 2-1 Ordenamiento de los arreglos agroforestales tipificados incluidos en el plano factorial de un
análisis de componentes principales de las variables de composición, estructura espacial y distribución de la
radiación. Las abreviaturas se encuentran en la tabla 2.1. ______________________________________ 35
Figura 2-2 Análisis de clúster de las tipologías basados en los resultados de componente principal de las
variables de composición, estructura espacial y distribución de la radiación. SMD: multiestrato diversificado
complejo, SAR: baja diversidad de árboles regulares, SAA: baja diversidad de árboles agregados y CP: alta
densidad de musáceas (n=50, p<0.05). _____________________________________________________ 36
Figura 2-3 Ordenamiento de los arreglos agroforestales incluidos en la muestra n=50 en el plano definido
por los dos primeros ejes. Las siglas correspondientes a los arreglos agroforestales muestreados se
encuentran ubicadas en el centroide, SMD: multiestrato diversificado complejo, SAR baja diversidad de
árboles regulares, SAA: baja diversidad de árboles agregados y CP: alta densidad de musáceas. ________ 37
Figura 2-4 Distribución horizontal y perfil vertical en una parcela típica de cada tipología cacaotera,
modelación realizada en el simulador espacial SExI-FS y Shademotion. La radiación transmitida se expresa
en escala de grises donde mayor intensidad indica mayor sombrío. SMD: multiestrato diversificado
complejo, SAR complejo baja diversidad de árboles regulares, SAA: complejo baja diversidad de árboles
agregados y CP: alta densidad de musáceas. ________________________________________________ 42
Figura 3-1Scatter plots matrix between area, weight, length (L) and width (W) of the leaves of Theobroma
cacao L. _____________________________________________________________________________ 61
Figura 3-2 Relationship between the observed weight and the expected weight of the leaves of cacao plants
(Theobroma cacao L.). Regression line of observed versus expected values: dotted line, reference line (x=y):
solid.________________________________________________________________________________ 63
Figura 3-3 Relationship between observed leaf area and expected leaf area in leaves of cacao plants
(Theobroma cacao L.). The dotted line represents the line y=x. __________________________________ 64
Figura 4-1. Comportamiento de variables microclimáticas (a. humedad relativa del aire RHa %, b. la
temperatura del aire Ta, ºC, c. radiación fotosintéticamente activa PAR, µmol m-2 s-1, d. déficit de presión de
vapor VPD, kPa), en época seca (Enero, 2015), bajo diferentes arreglos agroforestales de cacao: Alta
densidad de musáceas (CP). Baja diversidad de árboles agregados (SAA) y Multiestrato diversificado
complejo (SMD). Los símbolos y barras de error son el valor medio (+/- E.E) entre días de esa variable a la
hora indicada. El monitoreo de época seca corresponde a los días 13 a 27 de enero (año del 2015), debido a
que en esta época se presentan períodos de déficit hídrico para el cultivo de cacao.__________________ 77
Figura 4-2 Comportamiento diario y en el periodo de monitoreo (época seca) del flujo de savia (Vs) en
plantas de cacao (n=4) bajo diferentes arreglos agroforestales: Alta densidad de musáceas (CP). Baja
diversidad de árboles agregados (SAA). Multiestrato diversificado complejo (SMD). Los símbolos y barras de
error son el valor medio (+/- SE) para las 4 plantas y entre días de Vs. _____________________________ 78
Figura 4-3 Comportamiento en el periodo de monitoreo (época seca, Enero 2015) del flujo de savia en
plantas de cacao bajo diferentes arreglos agroforestales a partir del modelo de predicción bajo diferentes
Capitulo 1 XVII
arreglos agroforestales: a. Multiestrato diversificado complejo (SMD), b. baja diversidad de árboles

agregados (SAA), c. Alta densidad de musáceas (CP). Las líneas horizontales son la referencia del flujo de
savia a 0 y 0.1 L hr-1. Los símbolos y barras de error son el valor medio (+/- SE) entre días de Vs a la hora
indicada. Vs: Flujo de savia observado, Vs1: Flujo de savia modelado. ______________________________ 82
Figura 4-4 Relación entre Vs observada (eje X) versus el Vs modelada (eje Y) obtenidos mediante los modelos
de predicción para cada arreglo agroforestal: a. Multiestrato diversificado complejo (SMD), b. baja
diversidad de árboles agregados (SAA), c. Alta densidad de musáceas (CP). Las líneas horizontales y
verticales son la referencia del flujo de savia a 0 y 0.1 L hr-1. ____________________________________ 83
Figura 5-1Parámetros de fluorescencia de la Chla derivadas de curvas de luz, a. tasa de transporte de
electrones (J), b. rendimiento cuántico del PSII (ΦPSII), c. coeficiente de quenching no fotoquímica (qNP), d.
coeficiente de quenching fotoquímica (qP). _________________________________________________ 108
Figura 6-1 Efectos directos e indirectos entre las variables climáticas e intercambio gaseoso bajo arreglos
agroforestales. a. Modelo general, b. CP: Alta densidad de musáceas, c. SAA: baja diversidad de árboles
agregados, d. SMD: Multiestrato diversificado complejo. Humedad relativa del aire (RH %), temperatura del
aire (Tair ºC), radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa),
Tasa neta de fotosíntesis (A µmol m-2 s-1); Concentración CO2 intracelular (Ci µmol mol-1), Concentración CO2
ambiental (Ca µmol mol-1), Conductancia estomatica (gs mmol m-2 s-1), Tasa de Transpiración (E mmol m-2 s-
1
), Eficiente Uso del Agua (WUE)._________________________________________________________ 126
Figura 6-2 Efectos directos e indirectos entre las variables climáticas y Vs, bajo los arreglos agroforestales.
a. Modelo general, b. Alta densidad de musáceas CP, c. baja diversidad de árboles agregados SAA, d.
Multiestrato diversificado complejo SMD. Humedad relativa del aire (RH %), temperatura del aire (Tair ºC),
radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa), Flujo de
Savia (Vs L hr-1). ______________________________________________________________________ 127
Capitulo 1 XVIII
Lista de tablas
Tabla 2-1 28 variables caracterizadas en cada parcela y sus valores medios de las tipologías agroforestales
evaluadas. 4 variables de diversidad, 6 de composición, 9 de estructura espacial vertical, 3 de estructura
espacial horizontal y 4 de radiación transmitida. _____________________________________________ 39
Tabla 2-2 Lista de especies de árboles dentro de las diferentes tipologías de sombra de cacao bajo arreglos
agroforestales.Los tipos son: Multiestrato diversificado complejo (SMD), Baja diversidad de árboles
agregados (SAA), Baja diversidad de árboles regulares (SAR), Alta densidad de musáceas (CP). _________ 44
Tabla 2-3 Indice de Valor de Importancia (IVI) e Indice de Predominio Fisionómico (IPF) para las especies de
árboles en las diferentes tipologías de cacao bajo arreglos agroforestales. Los tipos son: Multiestrato
diversificado complejo (SMD), Baja diversidad de árboles agregados (SAA), Baja diversidad de árboles
regulares (SAR), Alta densidad de musáceas (CP)._____________________________________________ 47
Tabla 3-1Fitted models to estimate expected values of weight and area of leaves of cacao (Theobroma
cacao L.) as a function of the length and width of the leaves.____________________________________ 59
Tabla 3-2 Summary statistics for morphometric variables of leaves of Theobroma cacao L. The sample was
taken to cover a wide range of leave sizes. __________________________________________________ 60
Tabla 3-3 Summary of the six models evaluated to predict leaf weight. L, W, LL, WW, and LW are the
regression coefficients corresponding to leaf length (L), leaf width (W), squared leaf length (LL), squared leaf
width (WW), and the cross product of leaf length and leaf width (LW). Prediction mean square error (PMSE),
and determination coefficient (R2) are calculated on the validation data set. _______________________ 62
Tabla 3-4 Summary of the six models evaluated to predict leaf area. L, W, LL, WW, and LW are the
regression coefficients corresponding to leaf length (L), leaf width (W), squared leaf length (LL), squared leaf
width (WW), and the cross product of leaf length and leaf width (LW). Prediction mean square error (PMSE)
and determination coefficient (R2) are calculated on the validation data set. _______________________ 62
Tabla 4-1. Valores medios ± E.E. de las variables ambientales durante el periodo de monitoreo bajo
diferentes arreglos agroforestales y a distintas horas del día (horas oficiales UTC/GMT -5:00,): humedad
relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-
1
), déficit de presión de vapor (VPD, kPa). Los arreglos forestales son: Multiestrato diversificado complejo
(SMD), Baja diversidad de árboles agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP). Valores en una
columna con letras distintas dentro de la misma franja horaria indican diferencias significativas entre
arreglos forestales (post-hoc LSDFisher tests, p <0.05). ________________________________________ 76
Tabla 4-2 Coeficientes de correlación entre Vs en plantas de cacao y las variables ambientales durante el
periodo de monitoreo (época seca) bajo diferentes arreglos agroforestales: Multiestrato diversificado
complejo (SMD), Baja diversidad de árboles agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP). Las variables
ambientales son: humedad relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación
fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa). Todos los coeficientes
de correlación fueron altamente significativos (P<0.0001). _____________________________________ 79
Capitulo 1 XIX
Tabla 4-3 Modelo obtenido de una serie de regresiones analizadas a partir de variables ambientales bajo
diferentes arreglos agroforestales de cacao en la Amazonía Colombiana. Multiestrato diversificado
complejo (SMD), Baja diversidad de árboles agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP). Las variables
ambientales son: humedad relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación
fotosinteéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa). _______________ 80
Tabla 4-4 Coeficientes de modelo para la determinación del Vs usando las variables ambientales bajo
diferentes arreglos agroforestales de cacao en la Amazonia Colombiana como predictores. Multiestrato
diversificado complejo (SMD), baja diversidad de árboles agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP),
humedad relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación fotosinteéticamente activa (PAR,
µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa). __________________________________________ 81
Tabla 5-1 Parámetros derivados de curvas respuesta fotosintética a la luz (A/PAR) y CO2 (A/Ci),
área foliar específica y pigmentos bajo diferentes arreglos agroforestales de cacao: Alta densidad
de musáceas (CP) que genera poco sombrío y permite paso de 95% de radiación (1400.6 µmol m-
1 -2
s ), Baja diversidad de árboles agregados (SAA) que genera sombrío medio, permite paso de
61% de radiación (1200.8 µmol m-1 s-2) y Multiestrato diversificado complejo (SMD) que genera
alto sombrío y permite paso de radiación de 28% (680.4 µmol m-1 s-2). Los resultados muestran las
medias ±(E.E). Valores en filas con distintas letras indican diferencias significativas entre arreglos
agroforestales (post-hoc LSD LSD Fisher, p <0.05).______________________________________ 105
Tabla 6-1 Representación simbólica de ecuaciones estructurales seleccionadas para modelar la relación
entre variables de intercambio gaseoso y microclima. ________________________________________ 125
Tabla 6-2 Representación simbólica de ecuaciones estructurales seleccionadas para modelar la relación
entre el flujo de savia y el microclima. _____________________________________________________ 125
Tabla 6-3 Parámetros estimados a partir de modelos de ecuaciones estructurales entre cada una de las
variables ambientales en relación a fotosíntesis A y flujo de savia Vs, en árboles de cacao, bajo diferentes
arreglos agroforestales. a. Modelo general, b. Alta densidad de musáceas CP, c. baja diversidad de árboles
agregados SAA, d. Multiestrato diversificado complejo SMD. Humedad relativa del aire (RH %), temperatura
del aire (Tair ºC), la radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD,
kPa), Tasa neta de fotosíntesis (A µmol m-2 s-1); Concentración CO2 intracelular (Ci µmol mol-1),
Concentración CO2 ambiental (Ca µmol mol-1), Conductancia estomática (gs mmol m-2 s-1), Tasa de
Transpiración (E mmol m-2 s-1), Eficiente Uso del Agua (WUE µmol CO2 / mmol-1 H2O), Flujo de Savia (Vs L hr-
1
). _________________________________________________________________________________ 129
Capitulo 1 XX
Lista de Símbolos y abreviaturas

A: Tasa neta de fotosíntesis (µmol m-2 s-1)
A/Ci: respuesta fotosintética a la concentración interna de CO2
A/PAR: respuesta de la tasa fotosintética a la intensidad de luz
ACP: Análisis de Componentes Principales
AFE: Area foliar específica
AIC: Información del Criterio de Akaike
Amax: Tasa máxima de asimilación de carbono
BIC: Información del Criterio Bayesiano
BID: Banco Interamericano para el Desarrollo
Ca: Concentración de CO2 ambiental (µmol mol-1)
Car: Carotenoides
CFM-3: Módulo de fluorescencia de la clorofila
Ci: Concentración de CO2 intracelular (µmol mol-1)
CO2: Dióxido de Carbono
CP: Tipología de cacao, Alta densidad de musáceas
Chl: Concentración de clorofila
Chla: Clorofila a
Chlb: Clorofila b
DAP: Diámetro a la Altura del Pecho
E: Tasa de transpiración (mmol m-2 s-1)
F'm: Máximo rendimiento de fluorescencia en el estado adaptado a la luz
FEDECACAO: Federación de Cacaoteros
Fv/Fm: Eficiencia máxima potencial fotoquímica del fotosistema II
GLA: Gap Light Analyzer
gs: conductancia estomática (mmol m-2 s-1)
HRM: Método Pulso de Calor
IAF: Índice de Área Foliar
ICCO: The International Cocoa Organization
IPF índice de predominio fisionómico
IVI índice valor de importancia
J: transporte de electrones
Jmax: Máxima tasa de regeneración de RuBP controlada por el transporte de
electrones
RD: Respiración en condiciones de luz
kn coeficiente de extinción de la luz
N: Concentraciones de Nitrógeno
O2: Oxígeno
PAM: Pulso de amplitud modulada
Capitulo 1 XXI
PAR: Radiación Fotosintéticamente Activa

PARi Radiación Fotosintéticamente Activa Interceptada
PARt Radiación Fotosintéticamente Activa Transmitida
PCL: Punto de Compensación Lumínica
PFD: Densidad de Flujo de Fotones
PSL: Punto de Saturación Lumínica
qNP: quenching no fotoquímico
qP: quenching fotoquímico
RCE: índice del vecino más cercano
Rd: Respiración en oscuridad
RH: Redistribución hidráulica
SAA: Tipología de cacao, baja diversidad de árboles agregados
SAR: Tipología de cacao, baja diversidad de árboles regulares
SEM: Modelos de ecuaciones estructurales
SexI-Fs: Spatially Explicit individual-based Forest-Simulator
SFM1: Medido de Flujo de Savia
SMD : Tipología de cacao, multiestrato diversificado complejo
Vcmax: Tasa máxima de carboxilación
Vs = Flujo de Savia (L hr-1)
WUEe : Eficiente uso del agua extrínseco (µmol CO2 /mmol-1 H2O)
ΦPSII: rendimiento cuántico del PSII
Capitulo 1 23
1. Capítulo 1. Introducción general
El cacao (Theobroma cacao L., familia Malvaceae (Cuatrecasas, 1964) es uno de los
cultivos perennes más importantes del mundo, utilizado principalmente para la obtención
de chocolate, con una producción de 5 millones de toneladas de grano en el año 2016
(FOASTAT, 2016; ICCO, 2016). El cacao es nativo de bosques húmedos de la Amazonia
(Motamayor et al. 2008) específicamente de la zona del río Caquetá (Baker et al. 1953) y
se ha desarrollado bajo condiciones de sotobosque. Es una especie cuyas características
fotosintéticas son de una planta que crece bajo sombra con bajo punto de compensación
por luz (Mielke et al. 2005, Raja Harun y Hardwick, 1988 a, b, Hutcheon 1977) lo que se
traduce en bajas tasas fotosintéticas (Daymond et al. 2011).
Para la producción de cacao se han implementado arreglos agroforestales con diferentes
tipologías en función de su estructura y distribución de los árboles (Somarriba y
Lachenaud, 2013; Deheuvels et al .2012; Sambuichi et al. 2012; Asase y Tetteh, 2010;
Somarriba y Harvey, 2003; Rice y Greenberg, 2000) con el objetivo de generar las
condiciones de sombra en función de un adecuado desarrollo del cultivo y buen
desempeño de la planta.
Los arreglos agroforestales asociados con el cultivo de cacao proveen algunas ventajas
con respecto a los que se encuentran a pleno sol. En la amazonia bajo condiciones a pleno
sol el nivel de radiación (1519±11,81 μmol m-2 s-1) puede afectar el fotosistema II del cacao,
siendo el cacao altamente sensible a estrés por alta radiación (Baligar et al. 2008; Galyuon
et al., 1996a, b; Serrano y Biehl, 1996) ya que se han reportado valores de saturación entre
200 a 750 μmol m-2 s-1 (Almeida et al. 2014; Acheampong et al. 2013; Daymond et al. 2011;
Rada et al. 2005; Da Matta et al. 2001; Miyaji et al. 1997; Raja Harun and Hardwick, 1988a,
Hutcheon, 1976). Así mismo, las diferencias microclimáticas por factores como la
temperatura, la humedad, el déficit de presión de vapor VPD, entre otras, tienen efecto en
la apertura estomática y la movilidad del agua, por ende importantes implicaciones para el
24 Comportamiento ecofisiológico de Theobroma cacao L. en diferentes arreglos
desempeño del cultivo (Araque et al. 2012; Köhler et al. 2009; Rada et al. 2005; Almeida
et al. 2002; Balasimha et al. 1991; Hernández et al. 1989).
Existen muchas respuestas bioquímicas que desarrolla la planta frente a condiciones de
estrés ya sea por radiación o por déficit hídrico, u otras. En este sentido, cuando existe alta
exposición a la radiación se aumenta la generación de especies reactivas del oxígeno ROS
causando inhibición de algunas enzimas, degradación de la clorofila y la pérdida de
funciones de orgánulos (Freitas et al, 2011). La acumulación de solutos como el iminoácido
prolina, puede desempeñar roles importantes contra el daño oxidativo; su concentración
aumenta notoriamente en condiciones de sequía ya que actúa como agente osmótico,
protegiendo a la planta de la deshidratación (de la O-Quezada et al, 2011).
Con las condiciones climáticas actuales donde se han presentado fluctuaciones El Niño –
La Niña los eventos de lluvias presentarán variaciones en cuanto a la intensidad y
frecuencia; por tanto, puede existir un alto riesgo de sequías que pueden causar déficit
hídrico en agroecosistemas como el cacao. Los arreglos agroforestales son una estrategia
de adaptación al cambio climático. Se prevé que las sequías son más frecuentes y más
graves y por ello con el fin de reducir la competencia por el agua entre árboles es necesario
profundizar en qué tipo de arreglos se deben diseñar para lograr un óptimo nivel de
radiación. Para ello se requiere realizar estudios que permitan explicar y correlacionar el
comportamiento ecofisiológico de Theobrama cacao L. bajo diferentes arreglos
agroforestales bajos las condiciones de la amazonia.
1.1 Estado del problema actual
De acuerdo con la oferta ambiental en muchas regiones de Colombia se presentan

variaciones en relación a la radiación y brillo solar, que inciden en la estructura y
composición de los arreglos agroforestales (distribución espacial) como en la producción
de cacao. El cultivo del cacao por requerimientos fisiológicos se desarrolla bajo
condiciones de radiación entre 200 a 750 μmol m-2 s-1 (Almeida et al. 2014; Acheampong
et al. 2013; Daymond et al. 2011; Rada et al. 2005; Da Matta et al. 2001; Raja Harun and
Hardwick, 1988a, Hutcheon, 1976); presentando bajo punto de compensación de luz
(Mielke et al. 2005, Raja Harun y Hardwick, 1988 a, b, Hutcheon 1977), baja tasa
fotosintética que se encuentra alrededor de 1 a 8 μmol (CO2) m–2 s–1 (Almeida et al. 2014;
Daymond et al. 2011; Baligar et al. 2008; Costa et al. 2001; Mielke et al. 2005; Balasimha
Capitulo 1 25
et al. 1991; Hutcheon 1977), situación que hace necesario analizar la importancia de los
arreglos agroforestales sobre el crecimiento del cultivo del cacao en la amazonia.
El cultivo del cacao bajo condiciones de monocultivo puede presentar estrés por exceso
de luz causando fotoinhibición (Baligar et al. 2008; Galyuon et al., 1996a, b; Serrano y
Biehl, 1996) y disminución en su rendimiento y producción. Además, por las características
propias de la estructura del monocultivo que afecta los niveles en el déficit de presión de
vapor, temperatura (Daymond et al. 2002 a, b; Hernandez et al. 1989; Sena y Kozlowshi,
1987), humedad (Sena et al. 1987) y radiación, puede ser afectado el cierre de los estomas
y con ello la conductancia estomática, los niveles de CO2 intercelular (Ci) y las tasas de
absorción de CO2. Así mismo, períodos de déficit de agua pueden causar estrés hídrico
(Klich, 2000) y el consecuente bajo desempeño fisiológico en la planta.
Se han realizado diferentes estudios relacionados con el cultivo del cacao en donde han
explicado la respuesta ecofisiológica en relación al déficit hídrico (Araque et al. 2012;
Almeida et al. 2002; Balasimha et al. 1988), intercambio de gases (Ávila-Lovera et al. 2015;
Almeida et al. 2014; Acheampong et al. 2013; Araque et al. 2012; Daymond et al. 2011;
Almeida y Valle, 2002; Balasimha et al. 1991; Hernandez et al. 1989; Raja Harun y
Hardwick K.1988 a b; Hutcheon, 1977, 1976), flujo de savia (Köhler et al. 2014), nivel de
radiación (Galyon et al. 1996b), uso de nutrientes (Ribeiro et al. 2008), crecimiento
(Galyuon et al. 1996a; Miyaji et al. 1997); pero en general, no se ha explicado cuál es la
incidencia de las estructuras agroforestales de cacao al modificar las condiciones
microclimáticas sobre el flujo de savia y la fotosíntesis.
Las condiciones contrastantes de radiación que incrementa la evapotranspiración pueden
aumentar el déficit hídrico en el cultivo causando daño oxidativo en la planta; sin embargo,
ésta desarrolla mecanismos bioquímicos para contrarrestar el efecto de las especies
reactivas del oxígeno ROS (Hessini et al. 2009; Moller et al. 2007), así mismo, mecanismos
de protección fotoquímica y ajuste osmótico (Almeida et al., 2002). Un adecuado diseño
de la estructura agroforestal puede afectar las condiciones micrometeorológicas, a su vez,
la fisiología del cultivo y la producción (Deheuvels et al .2012; Sambuichi et al. 2012). De
acuerdo con lo anterior, se observa que es necesario determinar la influencia de los
arreglos agroforestales y factores ambientales (radiación, temperatura, humedad, DVP)
sobre el flujo de savia y consumo de agua, como la respuesta ecofisiológica en plantas de
Theobroma cacao L. bajo condiciones de la amazonia colombiana.
1.2 OBJETIVOS
1.2.1 GENERAL
Evaluar la respuesta de la planta de Theobroma cacao L. cultivado bajo diferentes arreglos

agroforestales en la Amazonia occidental colombiana.
1.2.2 ESPECÍFICOS
• Caracterizar las diferentes estructuras agroforestales y su impacto en el desarrollo de

plantas de Theobroma cacao L. cultivado en la Amazonia occidental colombiana.
• Determinar la influencia de los arreglos agroforestales y factores ambientales sobre

el flujo de savia y consumo de agua en plantas de Theobroma cacao L cultivado en
la Amazonia occidental Colombiana.
• Establecer el efecto de los arreglos agroforestales sobre la respuesta ecofisiológica

de plantas de Theobroma cacao L. cultivado en la Amazonia occidental
Colombiana.
• Determinar el o los factores ambientales (radiación, temperatura, humedad, DVP)

que más afecta la respuesta de las variables fisiológicas y de flujo de savia bajo los
diferentes arreglos agroforestales.
2. Capítulo 2. Tipología de sistemas
agroforestales de cacao (Theobroma
cacao L.) en la Amazonia
colombiana, basada en estructura
espacial y radiación solar
transmitida
2.1 Resumen
Se trabajó en 50 parcelas agroforestales de 2000m² cada una, en la zona del Bajo Caguán
en el departamento del Caquetá-Colombia, en la Amazonia colombiana. En cada parcela
se midieron variables de composición y estructura vertical de los agroforestales, y variables
de organización espacial para modelar la distribución de luz en cada parcela, usando dos
modelos: Shademotion y SexI-Fs. Se utilizaron análisis de componentes principales y
conglomerados para construir tipologías de parcelas usando una matriz compuesta de las
diferentes variables medidas y simuladas. Se identificaron 4 tipos: multiestrato
diversificado complejo (SMD, n=13), baja diversidad de árboles regulares (SAR, n=10),
baja diversidad de árboles agregados (SAA, n=18), y alta densidad de musáceas (CP,
n=9). Las diferencias a nivel de tipologías se presentaron en cuanto a la diversidad de
especies de árboles (SMD=12.92, SAR=5.86, SAA=3.14, CP=3). La estructura espacial de
los árboles del dosel de sombra fueron aleatorio en el SMD, regulares en el SAR,
agregados en el SAA, sin árboles de sombra en el CP. El impacto de las estructura del
dosel sobre el ingreso de luz i.e radiación transmitida en dosel del cacao fue SMD=680.4
µmol m-1 s-2, SAR=820.3 µmol m-1 s-2, SAA=1200.8 µmol m-1 s-2, CP=1400.6 µmol m-1 s-2.
Los tipos SAA y CP, facilitan un ingreso óptimo de luz para probablemente un buen
desempeño ecofisiológico del cacao. Los sistemas agroforestales de cacao en la zona de
la amazonia colombiana presentan diversidad de composición específica y de estructura
espacial de la distribución de la radiación transmitida al dosel de cacao.
Palabras claves: riqueza de especies, índice Clark Evans, luz transmitida, análisis de
conglomerados, Theobroma cacao.
2.2 Abstract
We worked in 50 agroforestry plots of 2000m² each, in the Bajo Caguán area in the
department of Caquetá-Colombia, in the Colombian Amazon. In each plot variables of
composition and vertical structure of the agroforestry were measured, and variables of
spatial organization to model the distribution of light in each plot, using two models:
Shademotion and SexI-Fs. Principal component and conglomerate analyzes were used to
construct parcel typologies using a matrix composed of the different measured and
simulated variables. Four types were identified: complex diversified multi-layer (SMD, n =
13), low diversity of regular trees (SAR, n = 10), low diversity of aggregate trees (SAA, n =
18), and high density of musaceas (CP, n = 9). The differences at the level of typologies
were presented as regards the diversity of tree species (SMD = 12.92, SAR = 5.86, SAA =
3.14, CP = 3). The spatial structure of the shade canopy trees was randomized in the SMD,
regular in the SAR, aggregated in the SAA, without shade trees in the CP. The impact of
the canopy structure on the entry of light ie radiation transmitted in cocoa canopy was SMD
= 680.4 μmol m-1 s-2, SAR = 820.3 μmol m-1 s-2, SAA = 1200.8 μmol m-1 s-2, CP = 1400.6
μmol m-1 s-2. The types SAA and CP, facilitate an optimal entrance of light for probably a
good ecophysiological performance of cocoa. The agroforestry systems of cocoa in the
zone of the Colombian Amazon present diversity of specific composition and spatial
structure of the distribution of the radiation transmitted to the cacao canopy.
Keywords: species richness, Clark Evans index, transmitted light, conglomerate analysis,
Theobroma cacao.
Capitulo 2 29
2.3 Introducción
El cultivo del cacao es un cultivo de gran importancia a nivel mundial, con una
producción de 4251 miles de toneladas de grano en el año 2016, en 9.9 millones de
hectáreas y afectando los medios de vida de 40-50 millones de personas (ICCO, 2017). El
70% del cacao se cultiva en sistemas agroforestales en asocio con árboles que le generan
sombrío y/o con cultivos anuales y perennes (Somarriba et al. 2012). En América Latina
se cultivan 1.5 millones de hectáreas de cacao, de las cuales el 70% se cultivan bajo
sombra en sistemas agroforestales (Somarriba et al. 2012). Siendo el cacao nativo de la
amazonia, la producción anual en Latinoamérica en 2016 fue de 777 miles de toneladas
de grano (18.3% de la producción mundial) inferior a la producción de cacao en África
(3074 miles de toneladas de grano ICCO, 2017). A nivel de Latinoamérica, los mayores
productores son Ecuador y Brasil (261 y 230 miles de toneladas de grano, respectivamente
ICCO, 2017), en los otros países de Latinoamérica se redujo significativamente menor con
la llegada de la Monilia (Phillips-Mora et al., 2007).
En Colombia específicamente, para el año 2016, el cultivo fue una actividad económica
que cubrió 173016 ha, con una producción de 56785 toneladas de grano anual. Ahora, el
cacao es considerado como el “cultivo para la paz”, i.e un cultivo de sustitución de cultivos
ilícitos. Por ello, el departamento del Caquetá en Amazonia Colombiana ha incrementado
su área de 555 ha en el 2007 a 1350 ha en el año 2016 (FEDECACAO, 2017). Sin
embargo, pese a la importancia del cacao para Caquetá-Colombia no se han reportado
estudios sobre las tipologías de arreglos agroforestales predominantes. Estos sistemas
son desconocidos y hasta ahora no han sido descritos en la bibliografía.
El primer paso hacia una mejor gestión de los arreglos agroforestales es describirlos
con precisión, y sobre todo tener en cuenta su variabilidad mediante la definición de
diferentes tipos de arreglos. Este paso corresponde a un enfoque tipológico clásico, que
puede abarcar mejor la variabilidad y el funcionamiento de sistemas complejos
(Tomassone et al. 1993). Esta primera etapa de descripción permite una evaluación de la
potencialidad de estos arreglos, y además da oportunidad para la generación de políticas
de buen manejo, con el objetivo a largo plazo de optimizar el potencial productivo del cacao
en Colombia y Latinoamérica.
En referencias de literatura se reconocen seis tipologías básicas de estructuras de
arreglos agroforestales, que incluyen: cacao cultivado a pleno sol, bajo sombra
especializada, bajo sombra diversificada, bajo sombra productiva, rústica y arreglo
agroforestal sucesional (Johns 1999, Moguel y Toledo, 1999; Rice y Greenberg, 2000;
Somarriba y Lachenaud 2013). Estas tipologías de arreglos agroforestales se han
reportado en Centroamérica (Deheuvels et al. 2012), Suramérica (Somarriba y Lachenaud,
2013), África (Sonwa et al. 2016; Oke y Odebiyi, 2007) y Asia (Kessler et al. 2005).
Las diferentes estructuras agroforestales difieren significativamente en la intercepción
y transmisión de la radiación solar (Bisseleua et al. 2013; Mariscal et al. 2004), lo que afecta
directamente el crecimiento y rendimiento del cacao. Por ello, cuantificar la competencia
por la luz es un requisito previo para la comprensión del impacto de la sombra de los
árboles en la productividad (Charbonnier et al., 2013; Gao et al., 2013). La sombra
generada para el adecuado desarrollo del cultivo y buen desempeño fisiológico de la planta
se obtiene bajo diferentes arreglos agroforestales (Somarriba y Lachenaud, 2013;
Deheuvels et al. 2012; Sambuichi et al. 2012; Rice y Greenberg, 2000), basados en la
estructura y la distribución espacial de los árboles sobre el terreno. Se ha reportado que
bajo condiciones tropicales, la tasa fotosintética del cacao se satura a intensidades de
radiación cercanas al 15% de la radiación a mediodía (Zuidema et al. 2005).
El manejo de la sombra en relación con la radiación transmitida es una variable
importante para relacionar con la producción del cacao. La sombra también incide sobre
la temperatura, humedad y el déficit de presión de vapor, entre otras, las cuales afectan la
apertura estomática y la movilidad del agua, teniendo por ende importantes implicaciones
para el desempeño del cultivo (Almeida et al. 2014) y la producción del cacao (Jezeer et
al. 2017).
En este contexto, el trabajo tuvo como objetivo identificar y describir los diferentes
sistemas cacaotales que se desarrollan en la región del Caquetá en la Amazonia
Colombiana, a través de tipología de sistemas agroforestales de cacao, tomando en cuenta
los doseles de sombra presentes.
2.4 Materiales y métodos
2.4.1 Área de estudio y selección de parcelas de muestreo

El estudio fue conducido en la zona del Bajo Caguán en el departamento del Caquetá-
Colombia, en la Amazonia colombiana (0°31'06.5"N 74°23'05.0"W). El clima es bosque
húmedo tropical con una precipitación anual promedio de 3800 mm, un brillo solar de 1700
Capitulo 2 31
horas año-1, una temperatura promedio de 25.5°C y humedad relativa del aire del 84%. Se
investigó la estructura agroforestal de cacaotales a lo largo del río Caguán entre las
poblaciones de Santafé del Caguán, Camelias, Remolinos del Caguán y El Guamo,
considerado frente de deforestación en la amazonia colombiana. Se seleccionaron 50 lotes
de cacaotales bajo arreglos agroforestales, en las cuales se realizó una parcela de 2000
m2 (100 x 20 m) en la parte central de cada lote ubicado en fincas pertenecientes a
productores de la asociación de productores de cacao de Remolinos del Caguán y
Suncillas CHOCAGUAN. El área de las fincas fue de 110 ha con tamaño de lotes bajo
arreglos agroforestales de cacao de 4 ha. Estos lotes presentaron características
contrastantes de manejo (composición de especies de árboles o plantas para sombrío,
manejo de la sombra) y diversificación de árboles como dosel de sombra.
2.4.2 Variables para tipificación de estructuras espaciales

agroforestales y radiación transmitida
Riqueza específica vegetal
En cada parcela se caracterizó la riqueza de especies de los árboles de sombra.
Se determinó la composición botánica de las especies arbóreas y su abundancia en cada
una de las parcelas. Para el análisis de la estructura de la población de árboles, se calculó
la riqueza y diversidad de especies de árboles, expresada como el número de especies de
árboles por parcela.
Estructura vertical y horizontal

La distribución vertical se realizó a nivel de parcela a diferentes alturas, alto (25-35
m), medio (9-24 m) y bajo (1-8 m) respecto al nivel del suelo (Somarriba, 2005),
identificando taxonómicamente los individuos de los árboles (DAP>10), palmas y
musáceas en cada parcela. Se evaluó el diámetro a la altura del pecho (DAP) de cada
individuo, el área basal, la forma y el área de la copa tomando tres diámetros de su
proyección sobre el suelo. Igualmente, se tomó en cuenta la estructura espacial a nivel
horizontal (Ngo-Bieng et al., 2013); para caracterizar esta organización espacial horizontal
de los individuos se notaron las posiciones (coordenadas X y Y de cada árbol en cada
parcela) ubicando un punto de referencia medidas con una cinta métrica.
Radiación transmitida
Para tener una evaluación de la cantidad de radicación transmitida del dosel de árboles
a los individuos de cacao, en cada parcela, se tomaron fotografías hemisféricas (Nikon
Coolpix 4500 con lente hemisférico FC-E8, Nikon Co. Japón). La fotografía se tomó en
cada punto cardinal de los árboles que conformaron el dosel de sombra teniendo en cuenta
la coordenada de ubicación en cada parcela. Cada foto hemisférica se analizó mediante el
software Gap Light Analyzer (GLA Frazer et al. 1999). Además, en cada punto se midió la
intensidad de la Radiación Fotosintéticamente Activa (PAR, en μmol m-2 s-1) utilizando un
sensor AcuPAR LP-80 (Decagon Devices Inc., Pullman, WA, USA).
2.4.3 Análisis de datos

Riqueza específica vegetal, estructura espacial vertical y
horizontal en los sistemas agroforestales de la Amazonia
colombiana
Para analizar la composición específica en cada parcela, se estimó la diversidad
con base en la riqueza de especies y familias, utilizando los índices de Shannon y Simpson
(Colwell, 2013). Se calculó el índice de valor de importancia IVI a partir de la abundancia
relativa (%), dominancia relativa (%) y frecuencia relativa (%). Se utilizó el índice de
predominio fisionómico IPF (Rangel y Avella, 2011) para explicar la complejidad de la
estructura agroforestal la cual depende del área basal relativa (%), la cobertura relativa (%)
y la densidad relativa (%) de los individuos encontrados en la parcela. Para caracterizar la
distribución espacial horizontal de los árboles, se utilizó el índice del vecino más cercano
(RCE Clark y Evans 1954), para determinar la dispersión espacial de los árboles de dosel
de sombra. Este índice RCE describe la relación entre: (i) el promedio de las distancias
entre cada árbol y su vecino más cercano en una parcela y (ii) el mismo promedio de
distancia sobre una hipótesis nula de distribución aleatoria. La interpretación es: RCE>1 es
regularidad; RCE=1 es aleatorio; RCE<1 es agregación (Hammer, 2009). Este índice no es
a una distancia precisa, sino a la distancia del vecino más cercano. Es una medida de la
desviación a una hipótesis nula de distribución aleatoria para una parcela, y es muy útil
para detectar los cambios estructurales al nivel de la parcela. Para probar la hipótesis nula
sobre la forma en que se distribuyen los árboles se utilizó un proceso aleatorio de poisson
(Davis, 1986).
Capitulo 2 33
Radiación transmitida
A partir de las fotografías hemisféricas, se calculó el Índice de Área Foliar (IAF
calculado de la relación entre el área foliar y el área del suelo) por parcela. Para cada árbol
que genera sombra al cacao se estimó la fracción de interceptación de luz como el cociente
entre las intensidades de PAR sobre y bajo el dosel del árbol. La fracción de interceptación
de PAR por parcela se obtuvo promediando los valores estimados por árbol.
Posteriormente, se construyó un mapa bidimensional de la distribución de PAR por parcela
y se calculó el coeficiente de extinción de la luz por parcela por medio de la siguiente
expresión:
K ( x, y) = e( PARt ( x, y )/ PARi ( x, y ))/ IAF ( x, y ) , donde ( x, y) es la ubicación de cada punto en la parcela,

PARt es la intensidad PAR bajo los árboles que generan sombra, PARi es la intensidad
encima de los árboles y IAF es el índice de área foliar (Zhang et al. 2014).
Luego, se utilizaron dos modelos:

(i) Shademotion 4.0 (Quesada et al. 2007) para calcular la fracción de horas sombra
promedio en cada parcela agroforestal. Shademotion es un software construido para
modelar las sombras que proyectan los árboles sobre un terreno plano, horizontal o
inclinado (http://shademotion.net/).
(ii) Spatially Explicit individual-based Forest-Simulator SExI-FS (Harja y Vincent,
2008) para calcular el grado de apertura del dosel. SExI-FS es un simulador que se enfoca
en las interacciones árbol-árbol en un arreglo agroforestal. El alto nivel de complejidad
estructural de estos arreglos agroforestales tradicionales desafía los enfoques forestales
clásicos cuando se trata de optimizar las prácticas de gestión
(http://www.worldagroforestry.org/output/sexi-fs-spatially-explicit-individual-based-forest-
simulator).
Tipología de las parcelas

Se realizaron tipologías de arreglos agroforestales basándose en una matriz de
variables de caracterización, compuesta por 28 variables caracterizadas en cada parcela:
4 variables de diversidad, 6 de composición, 9 de estructura espacial vertical, 3 de
estructura espacial horizontal y 4 de radiación transmitida (Tabla 2-1) a partir de un Análisis
de Componentes Principales (PCA). Los ocho primeros componentes retuvieron el 85% de
la variabilidad original y fueron los importantes según el criterio del autovalor medio. A partir
de los ocho componentes retenidos se realizó un análisis de conglomerados para la

conformación de las tipologías. La cantidad de conglomerados conformados se decidió
utilizando el criterio de la prueba gDGC (Valdano y Di Rienzo, 2007) con nivel de
significancia de 0.05. Para identificar qué variables originales caracterizan mejor las
tipologías encontradas por el análisis de conglomerados, se realizaron análisis de varianza
univariados para cada una de las 28 variables usando las tipologías como criterio de
clasificación. Los análisis de componentes principales, de conglomerado y de varianza se
realizaron utilizando el programa InfoStat (Di Rienzo et al. 2017). El paquete FactoMineR
(Husson et al., 2016) se usó para obtener los gráficos del agrupamiento jerárquico
sobrepuesto al plano factorial compuesto por los dos primeros factores (hierarchical
clustering on the factor map). Los gráficos de PCA se realizaron utilizando el paquete Ade4
(Dray y Dufour, 2007) de R versión 3.4.0 (R Development Core Team, 2017).
2.5 Resultados
2.5.1 Tipologías de las parcelas estudiadas

El análisis PCA permitió identificar las variables más asociadas a cada tipología
(Figura 2-1). El F1 explica el 48.37% de la varianza y separa el arreglo multiestrato
diversificado complejo de los otros, lo que se atribuye a una complejidad tanto en
composición específica como en la distribución espacial. El F2 (19.2%) separa la tipología
alta densidad de musáceas del resto debido a su composición de individuos de musáceas
y palmas. Se encontraron cuatro tipologías de acuerdo (Figura 2-2) a las diferentes
variables estructurales de los cacaotales: i. Multiestrato diversificado complejo (SMD), ii.
Baja diversidad de árboles regulares (SAR), iii. Baja diversidad de árboles agregados
(SAA) y iv. Alta densidad de musáceas (CP). Las tipologías SAR y SAA, ambas con baja
diversidad de especies arbóreas, se diferencian por el patrón espacial de distribución de
los individuos. La prueba de Monte Carlo de permutaciones de las coordenadas de los
puntos indica que la separación entre los arreglos es altamente significativa (P < 0.001) y
explica el 36.8% de la varianza (Figura 2-3).
Capitulo 2 35
Figura 2-1 Ordenamiento de los arreglos agroforestales tipificados incluidos en el plano

factorial de un análisis de componentes principales de las variables de composición,
estructura espacial y distribución de la radiación. Las abreviaturas se encuentran en la
tabla 2.1.
Multiestrato diversificado complejo (SMD), 13 parcelas.

La diversidad fue mayor comparado con las otras tipologías en función de las
especies (una media de 12.92 especies sobre las 13 parcelas), familias e índices de
diversidad (Tabla 2-1). Se presentaron especies exclusivas considerando esta tipología
como arreglo agroforestal sucesional. Se encontraron en promedio sobre las 13 parcelas
302.5±17.68 individuos/ha de los cuales 91.4% fueron árboles y el resto palmas (Tabla 2-
1). En esta tipología no se presenta musáceas. La composición de individuos en relación
con el estrato bajo (136.9 individuos por hectárea) y medio (153.14 individuos/ha) fue
superior comparado con las otras tipologías (Tabla 2-1). El área basal (6.17±1.12 m²/ha)
fue el doble en comparación a las otras tipologías, compuesta por árboles de gran tamaño
(altura y área de copa) que se traduce en un mayor IPF (12.53). A nivel horizontal, los
árboles se encuentran muy cerca, a distancia media de 2.41 m y de manera aleatoria
(RCE=1).
CP
SAR SAA
SMD
Figura 2-2 Análisis de clúster de las tipologías basados en los resultados de componente
principal de las variables de composición, estructura espacial y distribución de la radiación.
SMD: multiestrato diversificado complejo, SAR: baja diversidad de árboles regulares, SAA:
baja diversidad de árboles agregados y CP: alta densidad de musáceas (n=50, p<0.05).
Baja diversidad de árboles regulares (SAR), 10 parcelas

La diversidad de especies en este arreglo es 5.86±0.89 especies. La estructura de
esta tipología está compuesta por 47.84 individuos en el estrato bajo y 48.31 individuos en
el estrato medio (Tabla 2-1). El área basal encontrada fue de 3.74±0.82 m²/ha con valor de
Capitulo 2 37
IPF de 4.45. La estructura espacial es regular (RCE>1), con distancia medias mayores de
3 m (Tabla 2-1).
Figura 2-3 Ordenamiento de los arreglos agroforestales incluidos en la muestra n=50 en el

plano definido por los dos primeros ejes. Las siglas correspondientes a los arreglos
agroforestales muestreados se encuentran ubicadas en el centroide, SMD: multiestrato
diversificado complejo, SAR baja diversidad de árboles regulares, SAA: baja diversidad de
árboles agregados y CP: alta densidad de musáceas.
39 amazonia colombiana
Tabla 2-1 28 variables caracterizadas en cada parcela y sus valores medios de las tipologías agroforestales evaluadas. 4 variables
de diversidad, 6 de composición, 9 de estructura espacial vertical, 3 de estructura espacial horizontal y 4 de radiación transmitida.
Componente Variable Abraviatura SMD SAR SAA CP General p-valor
Diversidad Riqueza de especies S 12.92±0.96a 5.86±0.89b 3.14±0.89b 3±1.49b 6.14±0.74 <0.0001
Familias Fd 9.83±0.61a 4.86±0.57b 2.86±0.57c 2.6±0.95c 4.98±0.51 <0.0001
Indice Shannon Sh 3.19±0.13b 3.85±0.12a 3.95±0.12a 3.04±0.21b 3.65±0.08 0.0011
Indice Simpson (1-D) SI 0.76±0.04a 0.76±0.04a 0.59±0.04b 0.6±0.07b 0.64±0.03 <0.0001
Composición Total Tcomp 302.5±17.68a 106.43±16.37c 54.29±16.37d 194±27.39b 141.43±16.77 <0.0001
Arboles Trees 278.33±16.39a 95±15.18b 47.86±15.18b 38±25.4b 114.49±15.8 <0.0001
Palmas Palms 24.17±8.49ab 4.29±7.86b 6.43±3.25b 54±13.15a 14.49±4.5 <0.0001
Musaceas Musac 7.14±6.04b 102±10.11a 12.45±5.3 <0.0001
Estrato bajo LL 136.9±17.8a 47.84±7.42b 27.4±6.71c 32.5±13.14bc 62.73±8.71 <0.0001
Estrato intermedio IL 153.14±18.42a 48.31±10.76b 41.4±20.64b 37.5±21.42b 70.81±10.42 <0.0001
Estructura
Vertical Area basal BA 6,17±1,12a 3,74±0,82b 3,21±1,54bc 2,36±1,1c 3,94±0,68 0,045
Altura (media) mH 8.31±0.36a 6.8±0.36b 9.02±0.39a 6.73±0.6b 7.97±0.24 <0.0001
Altura (estrato bajo) LH 6.59±0.52a 6.8±0.36ab 5.63±0.49ab 4.53±0.81b 5.66±0.31 0,045
Altura (estrato medio) IH 9.94±0.73ab 10.57±0.68a 10.04±1.14ab 9.22±0.43 <0.0001
Area de copa (total) CA 626.60±38.06a 231.17±23.16c 274.17±38.35c 438.36±90.88b 348.82±31.01 <0.0001
Arboles CAt 577.89±48.21a 206.13±22.36b 246.18±37.97b 142.67±41.05b 291.56±29.96 <0.0001
Palmas CAp 48.71±17.29ab 9.83± 6.25b 27.99±15.93b 118.98±80.00a 34.88±10.77 <0.0001
Musaceas CAm 15.21± 8.16b 176.71±49.10a 22.38± 9.11 <0.0001
Indice de predominio fisionómico PPI 12.53±0.79a 4.45±0.73b 4.62±0.73b 3.42±1.22b 6.12±0.65 <0.0001
Horizontal Distancia media Md 2.41±1.21b 3.3±1.12b 4.31±1.12b 8.73±1.87a 3.98±0.66 <0.0001
Distancia esperada Ed 2.35±1.06b 3.11±0.98b 3.4±0.98b 7.65±1.64a 3.5±0.58 0,0169
Indice del vecino más cercano RCE 1±0,03c 1,32±0,05a 0,9±0,03d 1,21±0,05b 1,12±0,04 <0.0001
Radiación Radiación transmitida fPARt 680.4±60.1c 820.3±220.8c 1200.8±80.6b 1400.6±100.2a 1025.5±115.4 <0.0001
Coeficiente de extincion de luz Kn 4.41±0.64b 5.88±0.59b 2.89±0.59a 2.58±0.99a 4.36±0.39 <0.0001
Sombra (área) As 4836.67±69.72a 3833.43±161.16b 3627.65±274.95b 2799.20±61.13ab 3776.06±146.58 <0.0001
Sombra (horas año-1) Hs 325.57±24.55a 166.2±12.63b 167.9±22.73b 109.62±38.03b 204.27±15.48 0.0006
Apertura del dosel CO 31.42±1.49b 58.64±3.72a 67.93±5.26a 78.45±6.54b 59.11±6.68 <0.0001
Los valores representan la media ± desviación estandar. El valor P muestra diferencias significativas entre los arreglos agroforestales en la
amazonia colombiana. Los arreglos forestales son: Multiestrato diversificado complejo (SMD), baja diversidad de árboles regulares (SAR), baja
diversidad de árboles agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP). Valores en una columna con letras distintas indican diferencias
significativas entre arreglos forestales (post-hoc LSDFisher tests, p <0.05).
Capitulo 2 41
Baja diversidad de árboles agregados (SAA), 18 parcelas

Esta tipología presentó la más baja diversidad representada en especies que conforman
el dosel con 3.14±0.89 especies. En relación con el estrato bajo (27.4 individuos por hectárea) y
medio (41.4 individuos por hectárea) fue inferior comparado con las otras tipologías (Tabla 2-1).
Al existir menos presencia de árboles, se encontró mayores alturas de dosel (9.02±0.39 m). Se
encontró un área basal de 3.21±1.54 m²/ha, con IPF de 4.62. A nivel horizontal, los árboles se
encuentran a distancias mayores de 4 m y de manera agregada (RCE<1 Tabla 2-1).
Alta densidad de musáceas (CP), 9 parcelas.

La riqueza en esta tipología es baja en especies (3 especies), compuesta por 32.5
individuos en el estrato bajo y 37.5 individuos en el estrato medio (Tabla 2-1). Se encontró un
área basal de 2.36±1.1 m²/ha, con IPF de 3.42. A nivel horizontal, los árboles se encuentran
distantes (8.73 m) y de manera aleatoria (RCE=1 Tabla 2-1).
2.5.2 Riqueza de árboles en los arreglos agroforestales de la

Amazonia colombiana
La composición de especies de árboles varió con respecto al dosel y tipología del cacaotal.
En total se encontraron 40 familias, 112 géneros y 139 especies de árboles (4% sin identificar),
de los cuales se encontraron en total 15, 35 y 70 especies en los arreglos SAR, SAA y SMD,
respectivamente, existiendo 8, 25 y 55 especies exclusivas para el arreglo SAR, SAA y SMD,
respectivamente (Tabla 2-2). En la Tabla 2-3 se muestra el IVI e IPF para las diferentes especies
que conformaron los doseles de sombra en arreglos agroforestales de cacao, 30 especies
representaron 204.5% y 229.5% para IVI y IPF, respectivamente. En la categoría “otras” (Tabla
2-3), se encuentran 109 especies de árboles las cuales indican menor dominio florístico. A nivel
general, las especies con mayor importancia ecológica, independientemente del tipo de arreglo
agroforestal, fueron Inga minutula, Sapium marmieri, Spondias mombim L, Hieronyma
alchorneoides. Psidium guajava L y Swietenia macrophylla que representan 109% y 132% del
total para IVI y IPF, respectivamente. A nivel de tipología, Sapium marmieri, Hieronyma
alchorneoides e Inga minutula fueron las más representativas en IVI para SMD, SAA y SAR,
respectivamente. En el caso de IPF, Inga minutula, Hieronyma alchorneoides e Inga minutula
fueron las más representativas en SMD, SAA y SAR, respectivamente (Tabla 2-3).
41
2.5.3 Radiación transmitida

La interceptación de radiación se ve afectada por la estructura del arreglo agroforestal. Bajo
la cubierta de los árboles, la distribución de la luz se afectó por las copas existiendo diferencias
entre los arreglos en cuanto a kn. La relación existente entre las variables de estructura vertical
incidió sobre la apertura del dosel y esta última sobre la fracción de la radiación transmitida
(fPARt), como también en la sombra (m2 y horas año-1). La modelación realizada en el simulador
espacial SExI-FS y Shademotion se esquematizó en cada una de las tipologías y también se
obtuvo la radiación transmitida usando una escala de grises (Figura 2-4), donde mayor intensidad
equivale a mayor sombrío y viceversa. En este sentido, se presenta la variabilidad en el ingreso
de luz en los diferentes tipos. El ingreso de la luz (radiación transmitida PARt) entre la tipología
con mayor sombra (Multiestrato diversificado complejo, SMD) y la menor (Alta densidad de
musáceas, CP) aumentó un 52.4% (680.4 vs 1400.6 μmol m-2 s-1, respectivamente). Al analizar
la complejidad de las estructuras agroforestales, ésta se relaciona con el índice de predominio
fisionómico, se observa que incide sobre la radiación disponible para el cultivo. La utilidad de este
índice radica en la relación de las variables estructurales del arreglo agroforestal para
optimización de luz para el cultivo del cacao.
SMD SAR SAA CP
Figura 2-4 Distribución horizontal y perfil vertical en una parcela típica de cada tipología
cacaotera, modelación realizada en el simulador espacial SExI-FS y Shademotion. La radiación
Capitulo 2 43
transmitida se expresa en escala de grises donde mayor intensidad indica mayor sombrío. SMD:
multiestrato diversificado complejo, SAR complejo baja diversidad de árboles regulares, SAA:
complejo baja diversidad de árboles agregados y CP: alta densidad de musáceas.
43
Tabla 2-2 Lista de especies de árboles dentro de las diferentes tipologías de sombra de cacao bajo arreglos agroforestales.Los tipos
son: Multiestrato diversificado complejo (SMD), Baja diversidad de árboles agregados (SAA), Baja diversidad de árboles regulares
(SAR), Alta densidad de musáceas (CP).
Tipologia Estrato Especies más frecuentes Especies exclusivas

SMD
Bajo Cecropia ficifolia Warb. ex Snethl. Anacardium cf. Parvifolium Picramnia sp.
(n=13)
Cecropia sciadophylla Mart. Andira cf. multistipula Ducke Piper aduncum L.
Citrus reticulata Blanco Apeiba aspera Aubl. Piptocoma discolor (Kunth) Pruski
Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken Bellucia pentamera Naudin Platymiscium stipulare Benth.
Fabaceae sp1 Calyptranthes cf. lanceolata O. Berg Pouteria cf. caimito (Ruiz & pav.) Randlk
Hieronyma alchorneoides Allemão Clitoria cf. javitensis (Kunth) Benth. Rinorea sp. 1
Inga minutula (Schery) T.S. Elias Coccoloba sp. 1 Rollinia edulis Triana & Planch
Psidium guajava L. Colubrina glandulosa Perkins Sapium sp. 1
Sapium eglandulosum Ule Diplotropis martiusii Benth. Siparuna guianensis Aubl.
Sapium marmieri Huber Eschweilera coriacea (DC.) S.A. Mori Sorocea cf. pubivena Hemsl.
Spondias mombim L. Gloeospermum longifolium Hekking Tabebuia sp. 1
Grias cf. peruviana Miers Talisia cf. hemidasya Radlk.
Hamelia patens Jacq. Tetrathylacium macrophyllum Poepp.
Himatanthus tarapotensis (K. Schum. Theobroma bicolor Bonpl.
ex Markgr.) Plumel
Inga sp. 1
Isertia hypoleuca Benth.
Miconia trinervia (Sw.) D. Don ex Loudon
Palicourea sp.1
Intermedio Acalypha cf. stachyura Pax Annona sp. 1 Palicourea lasiantha K. Krause
Brosimum cf. lactescens (S. Moore) C.C.
Cecropia ficifolia Warb. ex Snethl. Pentagonia macrophylla Benth.
Berg
Cecropia sciadophylla Mart. Brownea macrophylla horn. ex Mast. pentagonia sp. 1
Capitulo 2 45
Ficus insipida Willd. Casearia javitensis Kunth Protium cf. glaberscens Swart
Hieronyma alchorneoides Allemão Chimarrhis glabriflora Ducke Sapium glandulosum (L.) Morong
Inga minutula (Schery) T.S. Elias Coccoloba mollis Casar. Siparuna decipiens (Tul.) A. DC.
Pentagonia macrophylla Benth. Conceveiba sp. 1 Solanum altissimum Benítez
Sapium eglandulosum Ule Croton matourensis Aubl. Spondias
Sapium marmieri Huber Jacaratia digitata (Poepp. & Endl.) Solms Theobroma glaucum H. Karst
Spondias mombim L. Miconia cf. floribunda (Bonpl.) DC. Virola duckei A.C. Sm.
Swietenia macrophylla King Moraceae sp2 Xylopia cf. amazonica R.E. Fr.
SAA (n=18) Bajo Citrus limon (L.) Osbeck Alchornea latifolia Sw. Sapium peruvianum Steud.
Hieronyma alchorneoides Allemão Alibertia sp. 1 Schefflera morototoni (Aubl.)
Inga cayennensis Sagot ex Benth. Andira cf. multistipula Ducke Maguire, Steyerm. & Frodin
Inga minutula (Schery) T.S. Elias Asteraceae sp.1 Tetragastris panamensis (Engl.) Kuntze
Urera caracasana (Jacq.) Gaudich. ex
Spondias mombim L. Billia rosea
Griseb.
Swietenia macrophylla King Citrus sinensis
Condaminea sp. 1
Crescentia cujete L.
Morinda citrifolia L.
Prunus accumulans (Koehne) C.L. Li
& Aymard
Rollinia cf. cuspidata Mart.
Intermedio Beilschmiedia sp.1 Alchornea glandulosa Poepp. Parkia cf. velutina Benoist
Guarea fissicalyx Harms Allophylus floribundus (poepp) Randlk
Hieronyma alchorneoides Allemão Chrysophyllum sp. 1
Inga minutula (Schery) T.S. Elias Citrus nobilis Lour
Psidium guajava L. Fabaceae sp2
Sapium marmieri Huber Ficus sp. 1
Swietenia macrophylla King Inga sp. 3
SAR
Bajo Acalypha diversifolia Jacq. Allophylus sp. 1
(n=10)
45
Cecropia latiloba Miq. Bauhinia tarapotensis Benth.

Inga minutula (Schery) T.S. Elias Campsiandra cf. steyermarkiana Stergios
Spondias mombim L. Dialium guianense (Aubl.) Sandwith
Swietenia macrophylla King Inga sp. 6
Intermedio Inga minutula (Schery) T.S. Elias Grias neuberthii J.F. Macbr.
Sapium marmieri Huber Micropholis guyanensis (A.DC.) Pierre
Tabebuia rosea (Bertol.) A. DC.
CP (n=9) Bajo Psidium guajava L.
Spondias mombim L.
Swietenia macrophylla King
Intermedio Albizia sp. 1
Asteraceae sp.1
Enterolobium schomburgkii (Benth.)
Benth.
Inga minutula (Schery) T.S. Elias
Spondias mombim L. .
Capitulo 2 47
Tabla 2-3 Indice de Valor de Importancia (IVI) e Indice de Predominio Fisionómico (IPF) para las
especies de árboles en las diferentes tipologías de cacao bajo arreglos agroforestales. Los tipos
son: Multiestrato diversificado complejo (SMD), Baja diversidad de árboles agregados (SAA), Baja
diversidad de árboles regulares (SAR), Alta densidad de musáceas (CP).
General IVI IPF
Especies IVI IPF SMD SAA SAR CP SMD SAA SAR CP
Inga minutula (Schery) T.S. Elias 33.63 51.54 21.62 25.23 63.6 152.91 21.81 20.88 65.67 114.94
Sapium marmieri Huber 19.51 19.8 27.2 16.29 20.56 0 18.01 7.88 11.81 0
Spondias mombim L. 18.73 19.92 19.75 17.05 20.37 62.51 15.7 10.73 10.85 35.56
Hieronyma alchorneoides Allemão 16.24 18.21 16.3 32.23 0 0 12.44 29.88 0 0
Psidium guajava L. 11.37 10.81 6.76 16.22 0 0 3.62 15.72 0 0
Swietenia macrophylla King 9.58 11.78 3.99 18.31 17.78 0 3.9 23.79 12.6 0
Ficus insipida Willd. 7.92 6.97 13.31 4.04 4.94 0 7.73 2.15 2.45 0
Miconia cf. floribunda (Bonpl.) DC. 6.21 8.94 1.31 0 0 0 0.82 0 0 0
Acalypha cf. stachyura Pax 5.81 5.7 3.44 6 8.84 34.59 2.8 2.71 4.57 16.63
Cecropia ficifolia Warb. ex Snethl. 5.42 5.22 11.15 0 0 0 8.32 0 0 0
Cecropia sciadophylla Mart. 5.29 6.45 10.48 0 0 0 11.92 0 0 0
Ficus sp. 1 4.88 5.23 0 16.65 0 0 0 4.27 0 0
Guatteria coeloneura Diels 4.65 7.07 1.52 0 0 0 0.98 0 0 0
Sapium eglandulosum Ule 4.48 5.41 7.69 0 0 0 8.72 0 0 0
Croton matourensis Aubl. 4.41 5.03 10.87 0 0 0 3.65 0 0 0
Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken 4.28 4.37 1.88 2.08 0 0 1.59 1.3 0 0
Cassia sp. 1 4.14 4.83 1.58 0 23.48 0 1.02 0 11.43 0
Guarea fissicalyx Harms 4.06 3.91 1.16 12.32 0 0 0.81 7.44 0 0
Ceiba cf. samauma (Mart.) K. Schum. 3.75 2.22 2.64 4.38 0 0 1.14 2.18 0 0
Leonia crassa L.B. Sm. & A Fernandez 3.41 2.83 1.72 9.21 0 0 0.8 3.63 0 0
Vitex orinocensis Kunth 3.05 2.69 2.13 2.14 6.89 0 1.38 1.48 4.63 0
Beilschmiedia sp.1 3.02 3.37 2.75 6.19 0 0 1.76 5.42 0 0
Citrus limon (L.) Osbeck 2.93 1.8 1.09 6.24 0 0 0.51 3.23 0 0
Acalypha diversifolia Jacq. 2.85 2.19 2.66 2.02 9.32 0 1.78 1.19 8.28 0
Heliocarpus americanus L. 2.81 2.57 2.37 6.2 0 0 1.41 3.2 0 0
Jacaranda copaia (Bertol.) A. DC 2.79 3.03 0 3.76 13.09 0 0 3.42 5.51 0
Cecropia latiloba Miq. 2.58 1.63 1.29 4.37 7.12 0 0.67 2.1 5.18 0
Trema micrantha (L.) Blume 2.36 2.24 3.56 2 0 0 3.74 1.12 0 0
Otras 200.18 225.76 180.21 212.94 195.99 250.01 137.03 153.72 142.97 167.13
47
2.6 Discusión
Las tipologías encontradas se construyeron tomando en cuenta variables clásicas de

composición específica y de estructura vertical (Sonwa et al. 2016; 2007; Deheuvels et al. 2012)
así como la inclusión de nuevas variables para el modelamiento utilizando aquellas de: i.
Estructura horizontal de los doseles de sombra (Gidoin et al. 2014a, b; Ngo-Bieng et al. 2013,
2006) y ii. Distribución de la radiación transmitida al dosel de cacao. Se identificaron 4 tipos:
multiestrato diversificado complejo, baja diversidad de árboles regulares, baja diversidad de
árboles agregados, y alta densidad de musáceas. Las diferencias a nivel de tipologías se
presentan en cuanto a: i. Composición, la diversidad de especies de árboles varió en relación con
la complejidad del arreglo, existiendo especies exclusivas por cada arreglo. ii. La estructura
espacial favoreció la diversidad de especies, generando nichos espaciales para el desarrollo de
las especies dando lugar a múltiples estratos y distribuciones de los árboles (agregados,
regulares, aleatorios Ngo-Bieng et al. 2013). iii. La radiación transmitida se relaciona con la
estructura del dosel (Mariscal et al., 2004) dado que es irregular y discontinuo incidiendo sobre la
distribución espacial de la luz (Xue et al. 2015). Esto demuestra claramente que la estructura del
dosel influye significativamente en la distribución de la luz y la interceptación de luz en el dosel
del cacao.
Los arreglos agroforestales de cacao en la amazonia presentaron una alta diversidad de
especies de árboles, siendo SMD el más diverso en comparación con las otras tipologías. Estos
arreglos de cacaotales además de ser espacios de producción son áreas para conservación
vegetal. La conservación de la diversidad vegetal bajo arreglos agroforestales de cacao es el
resultado del manejo dado por los productores para la generación de sombra. Por dinámica del
manejo de los cacaotales, la estructura del dosel la conformaron especies seleccionadas por el
productor. En general, los arreglos agroforestales de cacao son conocidos como complejos, i.e
asociados a una gran diversidad de especies vegetales forestales o introducidas. Es un manejo
agroforestal dinámico y sucesional, dado a la necesidad de sombra para desarrollarse; pues en
diferentes regiones del mundo, los arreglos agroforestales de cacao presentan gran diversidad
específica, asociada a la presencia de árboles de sombra los cuales varían de acuerdo con su
diseño, composicion y estructura.
Por ejemplo, se ha encontrado una alta variabilidad en la composicion con 280 especies
de árboles para Brasil (Sambuichi et al. 2012), 237 especies para Costa de Marfil (Tondoh et al.
2015) e Indonesia (Steffan-Dewenter et al. 2007), Camerún con 205 especies (Mbolo et al. 2016;
Capitulo 2 49
Sonwa et al. 2016), Ghana con 196 especies (Asase et al. 2010) y alrededor de 53 especies de
árboles en Costa Rica (Deheuvels et al. 2012). Sin embargo, en las tipologías encontradas en el
presente estudio, se presenta en la tipología Baja diversidad de árboles regulares, los cuales son
parecidos a los catalogadas como “cacao manejado” de manera intensiva con sombra
especializada, especies como Cordia alliodora e Inga spp. Esta situación es característica de
sistemas “nuevos” o de “proyecto” de cacaotales de Centroamérica, que presentan una diversidad
específica baja (Cerda et al. 2014; Ngo-Bieng et al. 2013; Deheuvels et al. 2012). En los datos
analizados en el presente estudio, se encontraron 14 parcelas de las 50 caracterizadas en la zona
de la amazonia. Una perspectiva de investigación y de manejo será asegurarse que esta
diversidad no se pierda durante el desarrollo de este cultivo en la región de la Amazonia.
Entre los estudios de caracterización de la estructura de la vegetación en arreglos
agroforestales, sólo unos pocos han estudiado de manera conjunta la estructura espacial
considerando la distribución vertical y horizontal de los árboles, palmas y musáceas del dosel de
sombra (Gidoin et al. 2014 a, b; Ngo-Bieng et al 2013, 2006). Además de variables de estructura
vertical y horizontal, el presente estudio incluye en su tipificación la radiación transmitida a los
individuos de cacao. Particularmente, la región de la Amazonia colombiana, se caracteriza por
tener altos niveles de nubosidad lo cual reduce la disponibilidad de radiación por la cantidad de
horas luz (3.5 horas); por ello, es importante caracterizar el nivel de radiación disponible para el
cultivo del cacao para así diseñar estructuras eficientes que optimicen el desarrollo ecofisiológico
del cacao y su producción, y además minimizar condiciones para el desarrollo de plagas y
enfermedades al incrementar el umbral de sombra (Gidoin et al. 2014b).
En el presente trabajo, se evaluó la radiación transmitida al cacao usando dos metodologías: i.
Fotos hemisféricas (cálculo del Índice de Área Foliar) y medidas de PAR para el cálculo del
coeficiente de extinción de la luz. ii. Simulación de la fracción de horas sombra promedio en cada
parcela agroforestal con el modelo Shademotion y el grado de apertura del dosel usando el
modelo SExI-FS. Para esto, se consideró la distribución espacial horizontal en la cual se asegura
tener en cuenta la relación entre la organización de los individuos en el espacio y la distribución
espacial de la radiación transmitida. La intensidad y la distribución espacial de la radiación son
características importantes que dependen de la composición y de la estructura de los arreglos
agroforestales y que influyen en el funcionamiento de las plantas de cacao, específicamente en
el comportamiento ecofisiológico y la producción. Además, influyen sobre la diversidad de las
especies que conforman el dosel inferior (Ngo-Bieng et al, 2013; Tadu et al. 2014; Babin et al.
2010).
49
Modelos para analizar la heterogeneidad de estructuras agroforestales enfocados hacia

el manejo de la radiación son pocos; por ello, la importancia de este estudio radica en la propuesta
metodológica considerando la relación interespecífica de los componentes de los arreglos
teniendo en cuenta variables de distribución vertical y horizontal para determinar y calcular los
umbrales de sombra. A partir de los resultados sobre la distribución espacial de las intensidades
de luz, los coeficientes de extinción afectados por el sombreado de los árboles y basados en las
tipologías aquí presentadas; este enfoque metodológico proporciona una herramienta que podría
ser útil para optimizar el uso de la luz y la productividad en un sistema agroforestal. Se ha
desarrollado un proceso metodológico para generar tipificaciones y específicamente para
modelar la radiación transmitida utilizando diferentes simuladores (SExI-FS y Shademotion) para
predecir la competencia de la luz en los arreglos, encontrando que la diversidad, composición y
estructura (horizontal y vertical) incide sobre variables de luz transmitida como la distribución de
la radiación fotosintéticamente activa transmitida, área y horas de sombra como también la
extinción de la luz (Kn). Estas variables de intensidad y cantidad de luz muy probablemente
afectan el comportamiento fisiológico y la producción del cacao. Igualmente se observó que las
tipologías más diversas limitan la luz transmitida para un buen desarrollo del cultivo y que las
menos diversas como la tipología CP muy seguramente favorecerán el rendimiento y producción
del cacao.
.
2.7 Agradecimientos
Este trabajo fue desarrollado con la colaboración financiera de COLCIENCIAS mediante

fondos BID en el marco del proyecto “Caracterización y tipificación de plantaciones tradicionales
de Theobroma cacao L. como estrategia de diseño e implementación de arreglos agroforestales
en el Bajo Caguán (Cartagena del Chaira) ejecutado por la Universidad de la Amazonía mediante
contrato de especial de cooperación 590 de 2012 y mediante fondos de Formación Doctoral de
la Universidad de la Amazonia por medio de la estampilla “Prodesarrollo de la Universidad de la
Amazonia” Ley No 1301 del 2009.
Capitulo 2 51
2.8 Referencias bibliográficas
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55
56
3. Capítulo 3. Non-destructive estimation

of the leaf weight and leaf area in cacao
(Theobroma cacao L.)
3.1 Abstract
Regression models to predict leaf area and leaf weight in cacao (Theobrama cacao L.)
were fitted using leaves from cultivated plants under nursery conditions and from plants of
commercial plantations, both located in the Amazon Investigations Center CIMAZ at Macagual,
Caquetá, Colombia. A total of 2895 leaves were collected in such a way to cover a wide range of
Capitulo 3 57
leaf sizes. Width, length, weight, and leaf area were measured for each leaf. The total number of
leaves was randomly divided into training and validation sets. The training set was used for model
fitting and selection, the other for measuring model prediction ability. Leaf area and leaf weight
were modeled using different linear regression models based on length and width of leaf.
Polynomial regressions involving both length and width of leaves provided very good models to
estimate the expected area (R2=0.98) and weight (R2=0.91) of leaves.
Keywords: Multiple regression analysis, leaf morphology, model validation
3.2 Introduction
Monitoring crop growth uses mathematical models to describe the relationship between
the growth of a plant, the production of dry matter, and the expansion of total leaf area. The study
of the time course of these variables can be followed either directly or through functions of them,
such as Relative Growth Rate (RGR), Crop Growth Rate (CGR), Net Assimilation Rate (NAR),
Leaf Area Duration (LAD), Leaf Area Relationship (LAR), and Leaf Area Index (LAI). The study
thought time of these variables allows for the evaluation of the effects of different environmental
conditions and management on crop growth.
Most studies that determine growth under controlled conditions require destructive
samples, but this is impossible in experiments that aim to monitor the growth of the same leaf over
time. By using regression models, leaf area and leaf weight can be predicted using variables that
do not require destructive sampling techniques. Leaf area and leaf weight have been
demonstrated to be good proxies of plant growth from which growth parameters can be estimated.
Different methods of measurement have been developed to calculate leaf area; however,
these procedures require the extraction of leaves, preventing these from healing over time. Non-
destructive sampling allows for the repeated measurement of leaves over time while avoiding the
biological alteration characteristic of destructive methods (De Swart et al., 2004). Rouphael et al.
(2007) working on sunflowers and Tsialtas et al. (2008) working on the cabernet sauvignon
grapevine, modeled leaf area and weight, applying linear regression models used as predictors of
leaf length and/or leaf width. These methods are more economical, quick, and reliable, as well as
non-destructive. Through leaf area and weight estimations, the agronomic and physiological
behavior of plants with respect to the availability of radiation and water, as well as sowing
schemes, can be explained (Blanco y Folegatti, 2005).
57
Regression models have been widely used to estimate the area and weight of leaves in a
variety of crops such as pepper (Rojas-Lara et al., 2008), avocado (Calderón et al., 2009), coffee
(Antunes et al., 2008), peach (Espinoza-Espinoza et al., 1998), maize (Birch et al., 1998), orange
(Avanza et al., 2004; Hernández–López et al., 2004), papaya (Cardona et al., 2009), rose
(Fascella et al., 2013), tobacco (Bozhinova, 2006), cassava (Burgos et al., 2010), and mango
(Ghoreishi et al., 2012, Calderón et al., 2009). The aim of this study was to evaluate different
models to provide precise estimates of leaf area and leaf weight in Theobroma cacao L. using
non-destructive techniques.
3.3 Materials and methods
Information concerning the morphological variables of leaves was collected (January,

2015) from plants of the Theobroma cacao L. from a mixture of four clones (CCN51, EET8, IMC67
and TCH565), cultivated in nursery as well as in commercial plantations, both located at the Centro
de Investigación Amazónica CIMAZ at Macagual (1° 37’ N, 75° 36’ W), Caquetá, Colombia. A total
of 2890 leaves without apparent damage were collected from 440 plants randomly selected from
the plantations (plants aging from 0.5 to 4 years old), and from 360 plants randomly selected at
the nursery (plants aged six months old). We systematically chose two leaves per plant in nursery
(bottom and top of the plant) and five leaves per plant in plantation covering five height strata of
the plant.
The fresh weight of each leaf was taken using an Ohaus Scout electronic balance (100 ±
0.001 g). Each leaf was also scanned using the HP ScanJet Pro 2500 scanner. Program ImageJ
was used to calculate morphometric measurements such as length, width, perimeter, and leaf
area from its scanned image (Ferreira y Rasband, 2012). Summary statistics are provided for each
of the morphometric variables evaluated. Pairwise Pearson’s and Spearman’s correlation
coefficients were also calculated among the set of morphometric variables.
Exploratory data analysis showed that relationship among dependent (leaf weight and leaf
area) and predictor (leaf length and leaf width) variables always described curvilinear trends.
Therefore, multiple linear regression models, including second order polynomials on length, width
or both variables, were used to estimate the expected value of the weight and area of leaves. The
fitted models are listed below (Table 3-1). Variable Y represents leaf area or leaf weight whenever
applicable. In all cases, the heteroscedastic version of the model performed better (lower AIC)
Capitulo 3 59
than the homoscedastic one. The heteroscedasticity was modeled with a power function of the
predicted value (Di Rienzo et al., 2012). Models were fitted using function gls of library nlme
(Pinheiro et al., 2016) of R language version 3.4.0 (R Core Team, 2017) using the interface of
InfoStat (Di Rienzo et al., 2017).
Tabla 3-1Fitted models to estimate expected values of weight and area of leaves of cacao
(Theobroma cacao L.) as a function of the length and width of the leaves.
(Model 1) Yi = b 0 + b1lengthi + b 2 widthi + b 3lengthi2 + b 4 widthi2 + b 5lengthi ´ widthi + ei

(Model 2) Yi = b 0 + b1lengthi + b 2 widthi + b 3lengthi2 + b 4 widthi2 + ei
(Model 3) Yi = b 0 + b1lengthi + b 2lengthi2 + ei
(Model 4) Yi = b 0 + b1widthi + b 2 widthi2 + ei
(Model 5) Yi = b 0 + b1lengthi + b 2 widthi + b3 widthi2 + ei
(Model 6) Yi = b 0 + b1lengthi + b 2lengthi2 + b3 widthi + ei
( ( )
ei ~ N 0, s i2 = Yî
r
) ; cor(e , e ) = 0 " (i ¹ i ')
i i'
From the total of the 2890 leaves recorded, 1465 were randomly chosen to from the total
of the 2890 leaves recorded, 1465 were randomly chosen to conform the training set used to
estimate the models. The remaining 1425 leaves were used as a validation set to measure the
predictive ability of a fitted model calculating, in this set, the R2 and prediction mean square error
(PMSE).
Prediction mean square error (PMSE) and R2 are summary statistics that allow for the
comparison of models and suggest how good the fitting is. However, they do not tell anything
about trends in departure of observed to expected values, across the regions of prediction space.
A simple and effective way to visualize any trouble regarding this issue is to draw a scatter plot of
observed vs. expected values, and overlap a reference line (y=x) and the regression line of
observed vs. expected values. A departure of the regression line of observed vs. expected from
the reference line is evidence of bias. Sometimes, reference and regression lines are too close to
visually recognize differences among a set of competing models. We calculated the area between
those lines (ABL) in the range of observed dependent variables as a measurement of bias.
59
3.4 Results
Summary statistic are provided for each of the morphometric variables evaluated (Table
3-2). Pairwise Pearson’s and Spearman’s correlation coefficients were also calculated among the
set of morphometric variables (Figure 3-1). Pearson’s and Spearman’s correlation coefficients
were very similar (concordance between these correlations coefficients was 0.95).
Tabla 3-2 Summary statistics for morphometric variables of leaves of Theobroma cacao L.
The sample was taken to cover a wide range of leave sizes.
Variable Mean Std. Dev. Min Max

Weight (g) 0.69 0.38 0.04 1.99
Area (cm2) 60.34 30.47 3.59 165.47
Length (cm) 15.47 4.50 2.34 29.08
Width (cm) 5.59 1.49 1.11 10.47
Capitulo 3 61
Figura 3-1Scatter plots matrix between area, weight, length (L) and width (W) of the leaves of
Theobroma cacao L.
Regression coefficients for the six models described above were estimated for both dependent
variables – weight and leaf area (Table 3-3 and Table 3-4). In both cases, Model 2, which is a
second order polynomial on leaf length and leaf width, without their cross product have a PMSE
as low as for Model 1, but require one less parameter, not diminishing R2. Exclusion of leaf length
or leaf width increased PMSE, and reduced R2.
61
Tabla 3-3 Summary of the six models evaluated to predict leaf weight. L, W, LL, WW, and LW
are the regression coefficients corresponding to leaf length (L), leaf width (W), squared leaf
length (LL), squared leaf width (WW), and the cross product of leaf length and leaf width (LW).
Prediction mean square error (PMSE), and determination coefficient (R2) are calculated on the
validation data set.
Model Intercept L W LL WW LW PMSE R2

1 0.1694 0.00168 -0.06672 0.00101 0.01233 0.00216 0.013 0.91
2 0.1648 0.00254 -0.06783 0.00137 0.01539 0.013 0.91
3 0.1088 -0.00470 0.00255 0.020 0.86
4 0.2347 -0.07552 0.02638 0.026 0.82
5 0.1150 0.04166 -0.15262 0.02362 0.013 0.91
6 0.0524 -0.03629 0.08881 0.00274 0.014 0.90
Tabla 3-4 Summary of the six models evaluated to predict leaf area. L, W, LL, WW, and LW are
the regression coefficients corresponding to leaf length (L), leaf width (W), squared leaf length
(LL), squared leaf width (WW), and the cross product of leaf length and leaf width (LW).
Prediction mean square error (PMSE) and determination coefficient (R2) are calculated on the
validation data set.
Model Intercept L W LL WW LW PMSE R2
1 10.165 0.1370 -3.3153 0.0714 0.9902 0.1624 19.45 0.98
2 9.634 0.2022 -3.3458 0.0985 1.2179 19.42 0.98
3 6.584 0.3709 0.1857 95.55 0.90
4 15.788 -4.2372 2.0377 88.73 0.90
5 2.275 3.3184 -9.1052 1.7237 21.35 0.98
6 -8.079 -2.7200 11.0818 0.1870 28.08 0.97
A departure of the regression line of observed vs. expected from the reference line is
evidence of bias (Figure 3-2 and Figure 3-3 for weight and area respectively). In this case
reference and regression line are too close to visually recognize differences among a set of
competing models. When modeling weight, and considering the PMSE (smaller is better) and R2,
three models (Model 1, Model 2 and Model 5) have similar performance. However, Model 5 has a
smaller number of parameters and the regression line of observed vs. predicted is closer to the
reference line (lesser ABL, Figure 3-2). Thus, we propose Model 5 as the best for weight
estimation.
Capitulo 3 63
Model 1 Model 2 Model 3
2.0
2.0
2.0
ABL = 1.101 ABL = 1.091 ABL = 1.214
1.5
1.5
1.5
Observed weight (g)
Observed weight (g)
Observed weight (g)

1.0
1.0
1.0
0.5
0.5
0.5
0.0
0.0
0.0
0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
Expected w eight (g) Expected w eight (g) Expected w eight (g)

2.0
2.0
2.0
ABL = 1.135 ABL = 0.018 ABL = 0.026

1.5
1.5
1.5
Observed weight (g)
Observed weight (g)
Observed weight (g)

1.0
1.0
1.0
0.5
0.5
0.5
0.0
0.0
0.0
0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
Expected w eight (g) Expected w eight (g) Expected w eight (g)
Figura 3-2 Relationship between the observed weight and the expected weight of the leaves of
cacao plants (Theobroma cacao L.). Regression line of observed versus expected values:
dotted line, reference line (x=y): solid.
When modeling area, and considering the PMSE (smaller is better) and R2, two models
(Model 1, Model 2) have the lower PMSE and higher R2. However, Model 2 has a smaller number
of parameters and the regression line of observed vs. predicted is closer to the reference line
(lesser ABL, Figure 3-3). Thus, we propose Model 2 as the best for area estimation.
63
ABL = 14256.8 ABL = 26.216 ABL = 68.118
150
150
150
Observed area ( cm )
2
2
100
100
100
50
50
50
0
0
0 50 100 150 0 50 100 150 0 50 100 150
2 2 2
Expected area ( cm ) Expected area ( cm ) Expected area ( cm )
ABL = 13331.464 ABL = 10155.191 ABL = 12079.892
150
150
150
2
100
100
100
50
50
50
0
0 50 100 150 0 50 100 150 0 50 100 150

2 2 2
Expected area ( cm ) Expected area ( cm ) Expected area ( cm )
Figura 3-3 Relationship between observed leaf area and expected leaf area in leaves of cacao
plants (Theobroma cacao L.). The dotted line represents the line y=x.
3.5 Discussion
Calculating leaf area and weight via regression methods is an inexpensive and useful tool
for the investigation of the physiology and agronomic behavior of crops under different
management conditions, including fertilization, water availability, and instances of contrasting
conditions such as crop rehabilitation via agroforestry. For this reason, the morphological
parameters of the leaf, such as length and width, have been frequently used when developing
Capitulo 3 65
regression estimators of leaf variables that are more difficult to measure (Keramatloua et al., 2015;
Fascella et al., 2013; Gao et al., 2012; Pompelli et al., 2012; Rouphael et al., 2010). We found a
positive correlation between leaf area and length and between leaf area and width, with correlation
coefficients over 0.93 (Pearson and Spearman). The correlation between weight and length was
greater than the correlation between weight and width (Pearson 0.91 and 0.88, respectively) and
the Spearman (0.93 and 0.89, respectively). Serdar and Demirsoy (2006) found a close
relationship between leaf width, leaf length and leaf area of chestnut, with Pearson correlation
values ranging from 0.95 to 0.98.
Leaf area and weight estimation for perennial forest and fruit species such as Nogal
(Juglans regia L.) (Keramatloua et al., 2015) and Piñon (Jatropha curcas L.) (Pompelli et al., 2012)
have been developed using the width and length of the leaf in polynomic regression models
including the cross-product between them. In our work, whether the response variable was leaf
weight or leaf area, there is no advantage of including cross-product of length and width in the
multiple regression approach, but excluding leaf length or leaf width increased residual mean
square and reduced R2.
Keramatloua et al. (2015) found that a model including only the cross-product of length
and width was the best model to evaluate leaf area in Juglans regia L., and De Swart et al. (2004)
found that a complete second order polynomial model in length and width (including the cross-
product) was the best to evaluate leaf area in Capsicum annuum L; both authors made selections
based on R2 and PMSE. This is in agreement with previous studies (Cristofori et al., 2007;
Mendoza-de Gyves et al., 2007; Rouphael et al., 2007; Palmer, 1987) where the leaf area
estimation models were developed using the multiplicative equation (length × width).
The selection of the best model must be based not only on R2 and PMSE, but using some
measure of accuracy. Antunes et al. (2008) found that models for Coffea arabica and Coffea
canephora, even when showing high R2 and high precision, produce underestimations of leaf area.
Gao et al. (2012) found that models to estimate leaf area in genotypes of roses (Rosa hybrida L.)
were biased. They explained the bias as due to morphological differences between individuals
and genotypes.
Several works used a validation set to perform a model validation mainly based on the R2
and PMSE of the adjusted vs. reference line (Keramatlou et al., 2015; Fascella et al., 2013; Gao
et al., 2012; Pompelli et al., 2012; Rouphael et al., 2010; De Swart et al., 2004). In addition to R2
and PMSE, we calculated the area between adjusted vs. predicted line and reference line (ABL)
with a large validation set as a measure of bias (area close to zero means low bias). This is an
extra criterion to choose among models considering bias. In our study, we found the best model
65
to estimate weight has a lesser agreement with the measured value than leaf area models. This
result is according to the findings of Cho et al. (2007), who found the best accuracy estimating
leaf area rather than leaf weight in cucumbers (Cucumis sativus L.).
A point to highlight in our approach to regression models is the introduction of
heteroscedastic models. It is commonly observed that morphological variables of live organisms
increase their variance as they grow. When heteroscedasticity is present, as in this work, the use
of heteroscedastic models is recommended to get more precise estimators of regression
coefficients. The results obtained in this study demonstrate that leaf area and weight of the cacao
plant (Theobroma cacao L.) can be estimated using polynomial regression involving both the
length and width of leaves. Based on ABL, R2 and PMSE we recommend the model containing L,
LL, W and WW (Model 2) for leaf area estimation and the model with L, W and WW (Model 5) for
leaf weight estimation. These models were estimated and validated using data sets of thousands
of leaves, covering a wide range of leaf sizes.
3.6 Acknowledgments
This project was carried out with the financial collaboration of COLCIENCIAS using BID
funds under the framework “Characterization and classification of traditional Theobroma cacao
plantations as a strategy for the design and implementation of agroforestry arrangements in the
Bajo Caguán (Cartagena del Chaira)”, carried out by Amazonia University through a special
contract of cooperation 590 from 2012, and through Amazonia University funds for Doctoral
Training by via the seal “Pro-development of Amazonia University” Law No. 1301 of 2009.
3.7 References
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69
4. Capitulo 4. Modelos de predicción de

flujo de savia en árboles de cacao bajo
diferentes arreglos agroforestales en el
occidente de la Amazonía colombiana
4.1 Resumen
El cultivo del cacao (Theobroma cacao L.) es una de las actividades agrícolas importantes
en el mundo con una producción de 5 millones de toneladas de grano al año. Se cultiva bajo
diferentes arreglos agroforestales que, al generar distintos niveles de sombra y modificar las
características ambientales, repercuten sobre el flujo de savia y en consecuencia sobre la
producción. Para valorar la influencia de distintas variables ambientales sobre el flujo de savia
(Vs) se ajustó un modelo de predicción para el Vs en árboles de cacao bajo tres arreglos
agroforestales. Estos arreglos diferían en el nivel de radiación trasmitida de acuerdo con la
composición (árboles acompañantes) y estructura del cultivo. Se analizó la respuesta del Vs frente
a las principales variables ambientales para cada arreglo y se comparó el desempeño del modelo
(observado vs modelado) para estimar el Vs en función de las variables ambientales. Para ello,
se monitoreó durante dos semanas, en época seca, la humedad relativa del aire (RHa), la
temperatura del aire (Ta), la radiación fotosintéticamente activa (PAR), el déficit de presión de
vapor(VPD) y el Vs. El modelo ajustado predice bien (r2>0.90) el Vs en relación con las variables
ambientales bajo cada arreglo agroforestal. Los resultados muestran una asociación positiva
entre Vs y PAR, VPD, Ta y negativa con RHa. En el arreglo bajo sombra temporal transmitida y
generada por la asociación cacao-plátano (CP) hubo una mayor Vs diaria y nocturna. Además,
bajo los arreglos agroforestales SMD y SAA se presentaron reversos nocturnos de flujo de savia,
lo cual es indicativo de redistribución hidráulica. Este estudio presenta el comportamiento del Vs
en el cultivo del cacao influenciada por la estructura agroforestal bajo las condiciones de la
Amazonia. Desde el punto de vista agronómico, los resultados sugieren que los cacaotales en la
Amazonía deben ser manejados con sombra temporal transmitida, ya que bajo estas condiciones
se maximiza el Vs diurno y nocturno.
Palabras clave: Agroforestería, Redistribución hidráulica, Theobroma cacao
4.2 Abstract
The cultivation of cocoa (Theobroma cacao L.) is one of the important agricultural activities
in the world with a production of 5 million tons of grain per year. It is cultivated under different
agroforestry arrangements that, by generating different levels of shade and modifying
environmental characteristics, have an impact on the flow of sap and consequently on production.
To assess the influence of different environmental variables on the sap flow (Vs), a prediction
model for Vs was adjusted in cocoa trees under three agroforestry arrangements. These
arrangements differed in the level of radiation transmitted according to the composition
(companion trees) and structure of the crop. The Vs response was analyzed against the main
environmental variables for each arrangement and the performance of the model (observed vs.
modeling) was compared to estimate the Vs according to the environmental variables. To this end,
the relative humidity of the air (RHa), the air temperature (Ta), the photosynthetically active
radiation (PAR), the vapor pressure deficit (VPD) and the Vs were monitored for two weeks in the
dry season. The adjusted model predicts well (r2> 0.90) the Vs in relation to the environmental
variables under each agroforestry arrangement. The results show a positive association between
Vs and PAR, VPD, Ta and negative with RHa. In the arrangement under temporary shade
transmitted and generated by the cocoa-banana association (CP) there was a higher daily and
night Vs. In addition, under the SMD and SAA agroforestry arrangements there were nocturnal
sap flow reversals, which is indicative of hydraulic redistribution. This study presents the behavior
of the Vs in the cultivation of cocoa influenced by the agroforestry structure under the conditions
Capitulo 4 71
of the Amazon. From the agronomic point of view, the results suggest that the cacao plantations
in the Amazon should be managed with transmitted temporal shade, since under these conditions
the diurnal and nocturnal Vs are maximized.
Keywords: Agroforestry, Hydraulic Redistribution, Theobroma cacao
4.3 Introducción
El cultivo del cacao (Theobroma cacao L.) es una de las principales actividades agrícolas a
nivel mundial con una producción de 5 millones de toneladas de grano en el año 2012 y un área
de producción de 9.9 millones de hectáreas (FOASTAT, 2016; ICCO, 2016), de las que el 70%
corresponde al cultivo asociado a árboles de sombra o con cultivos anuales y perennes
(Somarriba et al. 2012). Para el 2012, se reportó que en América Latina el 70% de las 1.5 millones
de hectáreas de cultivo de cacao están cultivadas bajo sombra (Somarriba et al. 2012) como uno
de los principales manejos que aun hoy día se mantiene. El cultivo del cacao en Colombia es una
actividad económica que cubre 143 645 ha, es desarrollada por alrededor de 40000 familias
productoras y genera 82000 empleos con una producción de 42000 toneladas de grano anual
(MADR, 2011). Por tanto, es importante el conocimiento del impacto que tienen las estructuras
agroforestales que proveen sombra al cacao en parámetros como el flujo de savia en la planta y
su relación con las variables ambientales generadas por las diferentes tipologías forestales.
El flujo de savia (Vs) ha sido monitoreado en diferentes tipos de cultivos y especies
forestales (Yin et al. 2014; Aranda et al. 2012) para el cálculo del balance hídrico de dichos
cultivos (Ghimire et al. 2014; Muñoz-Villers et al. 2012), la productividad (Madurapperuma et al.
2009) y su adaptación al cambio climático (Ahrends et al. 2010). Así, en cacao se ha reportado
un mayor uso del agua en los árboles cultivados bajo sombra (Köhler et al. 2014) presentando
mayor absorción en plantas bajo policultivos comparado con monocultivos (independientemente
del desarrollo de la planta Köhler et al. 2009). Las condiciones ambientales en el cultivo tienen
un importante efecto en los niveles de Vs (Köhler et al. 2014; Pimentel et al. 2010) y, por tanto, en
el balance hídrico que está moldeado por la evaporación del agua en el suelo y la transpiración
del cultivo (Siriri et al. 2013; Lin, 2010). Además, las condiciones microclimáticas (Hernández-
Santana et al. 2016; Rousseaux et al. 2009) inciden en el incremento o variabilidad del flujo de
savia; por ejemplo, se ha reportado que variables como la hora del día, el déficit de presión de
vapor (Ford et al. 2004) y el nivel de radiación afectan al flujo de savia de los cultivos arbóreos
(Fiora y Cescatti, 2006). Los distintos arreglos agroforestales al modificar el nivel de sombrío
71
cambian las condiciones microclimáticas (Siriri et al. 2013; Dierick et al. 2010; Köhler et al. 2010)
incidiendo sobre el balance hídrico del cultivo y afectando de forma determinante el Vs. Al diseñar
arreglos agroforestales, además de considerar el balance hídrico en el cultivo del cacao, se debe
considerar la reducción de la competencia por agua entre la especie de cultivo y los árboles del
dosel superior (Lin, 2010).
El objetivo de este trabajo fue cuantificar y comparar el flujo de savia en plantas de cacao
creciendo bajo diferentes arreglos agroforestales en la Amazonía colombiana y su relación con
las características microclimáticas generadas por estos. Adicionalmente, se modeló la variación
de Vs en las plantas de cacao en función de las principales variables ambientales registradas en
cada arreglo agroforestal, durante época seca y considerando los días como repeticiones durante
el periodo de monitoreo: radiación, humedad, temperatura y déficit de presión de vapor (Niu et al.
2014; Horna et al. 2011; Zeppel et al. 2008 Chuang et al. 2006).
4.4.1 Sitio de estudio y arreglos agroforestales

Las mediciones se realizaron en plantas de cacao bajo diferentes arreglos agroforestales
en el Centro de Investigaciones Macagual - Universidad de la Amazonia-Colombia (1°37’ N y
75°36’ W). El clima es bosque húmedo tropical con una precipitación anual promedio de 3800
mm, un brillo solar de 1700 horas año-1, una temperatura promedio de 25.5°C y humedad relativa
del aire del 84%. Las plantas de cacao fueron plantadas en octubre del 2012, con una distancia
de siembra 3x3 m, en tres parcelas de 25x50 m. Dos de ellas tenían especies maderables
(Cariniana pyriformis, Calycophyllum spruceanum) y la tercera incluía sombrío con musáceas.
Para caracterizar cada dosel, se midió la cantidad de fotones (µmol m-2 s-1) que se transmiten por
el dosel de los árboles superiores y la densidad y tipo de especies de arbóreas asociadas al dosel
de sombra. Los tres arreglos comparados fueron: i. Alta densidad de musáceas (CP) con sombra
temporal transmitida y generada por la asociación cacao-plátano (Musa paradisiaca, Musa AAB),
estas últimas plantadas a una densidad de 127 plantas ha-1, y radiación transmitida de 95%; ii.
Baja diversidad de árboles agregados (SAA) con sombra media transmitida y generada por el
agrupamiento de árboles de copa poco densa (Cariniana pyriformis, Calycophyllum spruceanum),
radiación transmitida promedio de 61% a una densidad de 35 árboles ha-1; iii. Multiestrato
diversificado (SMD) con sombra intensa y radiación transmitida del 28% con una densidad de 55
Capitulo 4 73
árboles por ha-1. Los factores macro-ambientales (clima y suelo) fueron iguales para todas las
parcelas. Por restricciones experimentales los arreglos agroforestales se realizaron en grandes
parcelas y no fueron repetidos. El registro de Vs se realizó sobre cuatro plantas de cacao
escogidas aleatoriamente en cada arreglo, considerando los días (15) como repeticiones durante
el periodo de monitoreo, época seca, asegurando plena época seca, sin presencia de lluvias. Por
la naturaleza clonal y coetánea de las plantas de cacao utilizadas se asume que las diferencias
encontradas en el flujo de savia entre arreglos se deben al efecto de los arreglos sobre las
variables ambientales y del efecto de estas últimas sobre el comportamiento fisiológico del cacao,
no estando confundidos con otros factores.
4.4.2 Monitoreo de variables ambientales y flujo de savia

El monitoreo de las variables se realizó en plena época seca, en el periodo comprendido
entre el 13 y el 27 del mes de enero del año del 2015, ya que sólo en esta época se presentan
periodos de déficit hídrico para el cultivo, periodo en el cual se puede ver claramente la incidencia
de cada arreglo agroforestal sobre las condiciones microclimáticas en el cultivo de cacao. Bajo el
dosel de cada arreglo agroforestal se ubicó una estación meteorológica marca WatchDog 2900ET
(Spectrum Tecnologies, Inc., USA) con la que se monitoreó con una frecuencia de minuto, la
humedad relativa del aire (RHa %), la temperatura del aire (Ta, ºC), y la radiación
fotosinteticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1). Se calculó el deficit presión de vapor (VPD, kPa) a
partir de la temperatura del aire y de la humedad relativa registrada minuto a minuto siguiendo la
metodología propuesta por Allen et al. (2006).
El flujo de savia se cuantificó en cuatro plantas de cacao bajo cada arreglo agroforestal
con sensores tipo SFM1 (ICT International, Armidale, Australia) instalados en el tronco principal
y a una altura de 20 cm del suelo. Estos sensores se basan en el método de relación de calor
(Heat Ratio Method, HRM). El HRM fue desarrollado y presentado teóricamente por Burgess et
al. (2001) y validado por Bleby et al. (2004). Estos sensores han sido ampliamente utilizados
como herramienta para medir el uso del agua por los árboles (Fernández et al. 2016; Looker et
al. 2016), permitiendo cuantificar la velocidad del flujo de savia con base en curvas de
temperatura a partir de un impulso de calor (densidad y difusión térmica).
Además de las características propias de cada especie, las condiciones microclimáticas
(Hernández-Santana et al. 2016; Rousseaux et al. 2009; Lin, 2007) inciden en el incremento o
variabilidad del flujo de savia; por ejemplo, se ha reportado que variables como la hora del día, el
déficit de presión de vapor (Ford et al. 2004) y el nivel de radiación (Fiora y Cescatti, 2006) pueden
afectar al flujo de savia de los cultivos arbóreos. Los sensores SMF1 se asociaron a un sistema
73
de recolección de datos (CR10X datalogger + multiplexor AM416, Campbell Scientific, Logan, UT,
USA) que almacenó una medida cada 10 minutos. Cada sensor SFM1 está compuesto por dos
agujas y una sonda de calor integrada a un microprocesador para determinar el Vs. Cada aguja
está compuesta por dos termocuplas las cuales reciben el pulso de calor que incrementa la
temperatura en el xilema conductor y que es proporcional a la velocidad del pulso de calor (Vs,
cm h-1) (Burgess et al. 2001, 1998).
La Vs se calculó según la siguiente expresión:
k
Vs = ln(V1 / V2 )*3600
x
donde: k es la difusividad térmica en el área del xilema conductor (se asumió un valor por defecto
de 0.0025 cm2 s-1), x es la distancia entre la sonda de calor y cada una de las agujas (cm), V es
el aumento de la temperatura (°C) inicial con respecto a la aguja ubicada en la parte inferior ( V1 )
y superior ( V2 ).
4.4.3 Análisis estadístico

Para cada variable ambiental se realizó un análisis de varianza para comparar los
resultados entre diferentes arreglos agroforestales, usando los datos del periodo de monitoreo a
distintas horas del día (horas oficiales UTC/GMT -5:00) y considerando los días como repeticiones
durante el periodo de monitoreo. Las comparaciones de medias se realizaron usando la prueba
de LSD Fisher (α=0.01). Para predecir el Vs (variable dependiente) en función del arreglo
agroforestal, la humedad relativa del aire (RHa %), la temperatura del aire (Ta, ºC), y la radiación
fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1) se ajustó un modelo lineal mixto en el que los
arreglos agroforestales fueron incluidos como un factor de clasificación y las variables RHa, Ta,
PAR y VPD como covariables. El día, hora y planta se incluyeron como factores aleatorios. Los
supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza fueron evaluados mediante análisis
exploratorio de residuos. Se ajustaron modelos de flujo de savia utilizando la totalidad de datos
dentro del periodo de monitoreo (n= 3816). Para la selección de modelos se utilizaron los criterios
de información bayesiano (BIC) y akaike (AIC). Se estudiaron los residuos parciales para verificar
la forma de inclusión de cada variable predictora en los modelos (i.e lineal o cuadrática). Se realizó
un análisis de regresión lineal simple entre los valores predichos, generados a partir de los
mejores modelos (por AIC / BIC) para el flujo de savia, y un conjunto de datos de validación
Capitulo 4 75
(n=1740), considerando el valor de R2 como una medida del valor predictivo del modelo. Se
realizaron gráficos de dispersión mostrando la recta ajustada y la recta de ajuste ideal, i.e. y=x.
Los ajustes se llevaron a cabo usando la función lme del paquete nlme (Pinheiro et al. 2015) del
lenguaje R versión 3.4.0 (R Development Core Team, 2017), utilizando la interfaz implementada
en InfoStat (Di Rienzo et al., 2017).
4.5 Resultados
4.5.1 Variación de condiciones ambientales bajo los distintos arreglos

agroforestales
La humedad relativa del aire fue en promedio de 90% con un rango de variación entre 49 y
100% (Tabla 4-1). La temperatura media del aire en la noche fue 22.4°C, mientras que en el día
fue de 28.1 °C. La PAR promedio fue durante el día de 708.9 µmol m-2 s-1 con valores máximos
de 2310 µmol m-2 s-1. El VPD promedio fue 0.28 kPa con valores máximos de 1.86 kPa. Las
mayores diferencias entre arreglos se dieron a las 13:00 horas para todas las variables
ambientales (Tabla 4-1, Figura 4-1) y fueron significativas en todos los casos (p<0.0001); también
a las 10:00 y 16:00 horas, se encontraron diferencias entre los arreglos para todas las variables
ambientales (p<0.0001 y p<0.0002, respectivamente). En el caso del arreglo SMD la temperatura
media a las 13:00 horas fue de 26.4°C, la más baja entre los tres arreglos; siendo 1.79º C y 3.12º
C más altos en promedio en SAA y CP, respectivamente (Tabla 4-1). Los patrones de diferencias
entre arreglos agroforestales fueron similares para el resto de las variables. En SMD, donde hay
un dosel arbóreo más denso, se obtuvieron los valores más bajos de PAR transmitida y VPD,
mientras que en CP se obtuvieron los valores más altos y en SAA se obtuvieron valores
intermedios. La humedad relativa siguió el patrón contrario (máximo en SMD, mínimo en CP).
Destaca los valores de PAR a las 13:00 horas en el arreglo CP (2279 µmol m-2 s-1), promedio que
cuadruplicó los valores obtenidos en los otros dos arreglos (Tabla 4-1, Figura 4-1).
75
Tabla 4-1. Valores medios ± E.E. de las variables ambientales durante el periodo de monitoreo
bajo diferentes arreglos agroforestales y a distintas horas del día (horas oficiales UTC/GMT -
5:00,): humedad relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación
fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa). Los arreglos
forestales son: Multiestrato diversificado complejo (SMD), Baja diversidad de árboles agregados
(SAA), Alta densidad de musáceas (CP). Valores en una columna con letras distintas dentro de
la misma franja horaria indican diferencias significativas entre arreglos forestales (post-hoc
LSDFisher tests, p <0.05).
RHa Ta PAR VPD

Hora Arreglo
Media E.E Media E.E Media E.E Media E.E
SMD 88.32 ± 1.91 A 23.98 ± 0.43 c 354.51 ± 38.66 b 0.30 ± 0.05 b

10:00 SAA 81.69 ± 2.66 B 25.88 ± 0.49 b 446.25 ± 51.58 b 0.53 ± 0.08 a
CP 80.26 ± 3.18 B 26.87 ± 0.67 a 1426.98 ± 216.07 a 0.56 ± 0.10 a
SMD 76.56 ± 2.69 A 26.63 ± 0.64 c 467.67 ± 45.80 b 0.69 ± 0.09 c

13:00 SAA 69.16 ± 3.10 B 28.44 ± 0.67 b 559.43 ± 51.88 b 1.00 ± 0.12 b
CP 67.94 ± 3.45 B 29.75 ± 0.80 a 2278.98 ± 275.40 a 1.12 ± 0.15 a
SMD 80.11 ± 3.49 A 26.25 ± 0.86 c 216.88 ± 37.74 b 0.61 ± 0.13 b

16:00 SAA 76.51 ± 4.02 C 27.03 ± 0.81 b 238.44 ± 38.69 b 0.75 ± 0.15 a
CP 78.24 ± 3.93 B 27.47 ± 0.89 a 778.36 ± 148.99 a 0.71 ± 0.14 a
Capitulo 4 77
1
2 Figura 4-1. Comportamiento de variables microclimáticas (a. humedad relativa del aire RHa %, b. la temperatura del aire Ta, ºC, c.
3 radiación fotosintéticamente activa PAR, µmol m-2 s-1, d. déficit de presión de vapor VPD, kPa), en época seca (Enero, 2015), bajo
4 diferentes arreglos agroforestales de cacao: Alta densidad de musáceas (CP). Baja diversidad de árboles agregados (SAA) y
5 Multiestrato diversificado complejo (SMD). Los símbolos y barras de error son el valor medio (+/- E.E) entre días de esa variable a la
6 hora indicada. El monitoreo de época seca corresponde a los días 13 a 27 de enero (año del 2015), debido a que en esta época se
7 presentan períodos de déficit hídrico para el cultivo de cacao.
77
4.5.2 Respuesta del Vs y su relación con las condiciones

ambientales en los arreglos agroforestales
Los valores máximos de flujo de savia en cacao se encontraron entre las 12 a 13

horas en todos los arreglos agroforestales (Figura 4-2). En CP, el cacao presentó
durante todo el periodo de monitoreo siempre flujos de savia ascendentes, incluso en
las noches (0.03±0.0023 L hr-1). En cambio, en los arreglos SAA y SMD se presentaron
flujos negativos de savia en las noches, i.e., flujos reversos indicadores de redistribución
hidráulica, con unos valores promedio de -0.0047±0.0085 L hr-1 y -0.0314±0.004 L hr-1,
respectivamente. En SAA y SMD, los promedios nocturnos fueron significativamente
distintos de cero (t-test; p<0.0001), lo que indica una redistribución hidráulica nocturna
diferencial entre estos arreglos agroforestales. Al relacionar el Vs con las variables
ambientales en los distintos arreglos agroforestales, se observó una correlación
negativa del Vs con la RHa y positivas con el PAR, la Ta y el VPD (todos ellos con
coeficientes de correlación superiores a 0.73 en términos generales, y mayores a 0.78
dentro de cada arreglo agroforestal y con un ranking de r(Vs,PAR)>r(Vs,VPD)> r(Vs,Ta);
Tabla 4-2).
Figura 4-2 Comportamiento diario y en el periodo de monitoreo (época seca) del flujo de
savia (Vs) en plantas de cacao (n=4) bajo diferentes arreglos agroforestales: Alta
densidad de musáceas (CP). Baja diversidad de árboles agregados (SAA). Multiestrato
78
Capitulo 4 79
diversificado complejo (SMD). Los símbolos y barras de error son el valor medio (+/- SE)
para las 4 plantas y entre días de Vs.
Tabla 4-2 Coeficientes de correlación entre Vs en plantas de cacao y las variables

ambientales durante el periodo de monitoreo (época seca) bajo diferentes arreglos
agroforestales: Multiestrato diversificado complejo (SMD), Baja diversidad de árboles
agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP). Las variables ambientales son:
humedad relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación
fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa).
Todos los coeficientes de correlación fueron altamente significativos (P<0.0001).
Factor RHa Ta PAR VPD

General -0.78 0.73 0.75 0.77
SMD -0.87 0.78 0.91 0.84
SAA -0.93 0.90 0.90 0.92
CP -0.92 0.88 0.93 0.92
4.5.3 Modelación del Vs

El modelo simultáneo con las regresoras ambientales ha predicho bien el Vs
(R2=0.98) y muestra diferencias significativas entre arreglos agroforestales (Tabla 4-3 y
Tabla 4-4). Se encontraron diferencias significativas entre las pendientes en todos los
arreglos agroforestales para las distintas variables ambientales (RHa, Ta, PAR, VPD y
VPD2), con valores de p<0.0001 excepto para Ta (p<0.0105). También se observaron
diferencias en las ordenadas al origen según el arreglo agroforestal (p<0.0001), en este
sentido, desde el punto de vista fisiológico este modelo predice el flujo de savia a partir
de las variables ambientales, estas últimas, producto de la modificación de la estructura
agroforestal.
79
Tabla 4-3 Modelo obtenido de una serie de regresiones analizadas a partir de variables
ambientales bajo diferentes arreglos agroforestales de cacao en la Amazonía
Colombiana. Multiestrato diversificado complejo (SMD), Baja diversidad de árboles
agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP). Las variables ambientales son:
humedad relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación
fotosinteéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa).
Parámetros Value E.E. t-value p-value

CP 0.143048 ± 0.023504 6.086086 <0.0001
SAA 0.1415 ± 0.031127 4.545832 <0.0001
SMD -0.07501 ± 0.021173 -3.542673 0.0004
SAA vs SMD 0.21651 ± 0.025546 71.828041 <0.0001
HRa -0.000916 ± 0.000194 -4.715184 <0.0001
RHa-SAA -0.001641 ± 0.000302 -5.430774 <0.0001
RHa-SMD 0.00005 ± 0.000203 0.246846 0.805
SAA vs SMD -0.001691 ± 0.000248 46.516283 <0.0001
Ta -0.000963 ± 0.000377 -2.558879 0.0105
Ta-SAA -0.001074 ± 0.000273 -3.932545 0.0001
Ta-SMD 0.000237 ± 0.000207 1.144479 0.2525
SAA vs SMD -0.001311 ± 0.000236 30.988786 <0.0001
PAR 0.000079 ± 0.000007 11.199369 <0.0001
PAR-SAA 0.000982 ± 0.000019 52.322038 <0.0001
PAR-SMD 0.000284 ± 0.000011 26.436293 <0.0001
SAA vs SMD 0.000697 ± 0.000018 1524.18835 <0.0001
PAR2 9.05E-09 ± 8.25E-09 1.097076 0.2727
PAR2-SAA -0.000002 ± 6.85E-08 -25.440021 <0.0001
PAR2-SMD -0.000001 ± 4.24E-08 -18.737173 <0.0001
SAA vs SMD -0.000001 ± 7.19E-08 173.915314 <0.0001
DVP 0.038748 ± 0.009072 4.271091 <0.0001
DVP-SAA 0.039735 ± 0.013206 3.008962 0.0026
DVP-SMD 0.011093 ± 0.008686 1.277044 0.2017
SAA vs SMD 0.028642 ± 0.01102 6.75515 0.0094
DVP2 0.047163 ± 0.004914 9.598606 <0.0001
DVP2-SAA -0.049444 ± 0.005663 -8.731818 <0.0001
DVP2-SMD -0.040041 ± 0.003882 -10.315181 <0.0001
SAA vs SMD -0.009404 ± 0.004683 4.031409 0.0447
80
Capitulo 4 81
Tabla 4-4 Coeficientes de modelo para la determinación del Vs usando las variables
ambientales bajo diferentes arreglos agroforestales de cacao en la Amazonia
Colombiana como predictores. Multiestrato diversificado complejo (SMD), baja
diversidad de árboles agregados (SAA), Alta densidad de musáceas (CP), humedad
relativa del aire (RHa %), temperatura del aire (Ta, ºC), radiación fotosinteéticamente
activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa).
Coeficientes CP SAA SMD

b0 0.143048 0.141500 -0.07501
HR -0.000916 -0.002557 -0.002607
Ta -0.000963 -0.002037 -0.002274
PAR 0.000079 0.001061 0.000363
PAR2
- -
0.00000001 0.00000199 0.00000099
VPD 0.038748 0.078483 0.049841
VPD2 0.047163 -0.002281 0.007122
Al analizar el valor predicho versus el valor observado se encontró un coeficiente

de determinación R2=0.91 para CP (Figura 4-3a), 0.97 para SAA (Figura 4-3b) y 0.94
para SMD (Figura 4-3c). Lo anterior muestra que los modelos propuestos explican el
comportamiento del flujo de savia en relación con las variables ambientales
condicionadas a los arreglos agroforestales (p<0.0001). En el modelo general (Figura 4-
4) se estima para los tres arreglos agroforestales la relación entre Vs real u observada
versus la Vs predicha, observándose que la estimación está muy cercana a la línea y=x,
(Figura 4-4a, 4-4b y 4-4c) siendo el coeficiente de determinación lineal para cada arreglo
agroforestal mayor a 0.91 (Figura 4-4). Para el arreglo agroforestal CP, la línea de
regresión (línea contínua) está un poco por debajo de la recta y=x para valores altos de
Vs, indicando que subestima el Vs, y un poco por arriba en los Vs bajos, indicando que
en este caso sobreestima (Figura 4-4a).
81
Figura 4-3 Comportamiento en el periodo de monitoreo (época seca, Enero 2015) del
flujo de savia en plantas de cacao bajo diferentes arreglos agroforestales a partir del
modelo de predicción bajo diferentes arreglos agroforestales: a. Multiestrato
diversificado complejo (SMD), b. baja diversidad de árboles agregados (SAA), c. Alta
densidad de musáceas (CP). Las líneas horizontales son la referencia del flujo de savia
a 0 y 0.1 L hr-1. Los símbolos y barras de error son el valor medio (+/- SE) entre días de
Vs a la hora indicada. Vs: Flujo de savia observado, Vs1: Flujo de savia modelado.
82
Capitulo 4 83
Figura 4-4 Relación entre Vs observada (eje X) versus el Vs modelada (eje Y) obtenidos
mediante los modelos de predicción para cada arreglo agroforestal: a. Multiestrato
diversificado complejo (SMD), b. baja diversidad de árboles agregados (SAA), c. Alta
densidad de musáceas (CP). Las líneas horizontales y verticales son la referencia del
flujo de savia a 0 y 0.1 L hr-1.
83
4.6 Discusión
El patrón de flujo de savia (Vs) del cacao dependió de las condiciones ambientales
generales de las plantaciones y varió entre los distintos arreglos agroforestales. El
aumento de PAR, Ta y VPD se correlacionó positivamente con los valores de Vs,
mientras que esta relación fue negativa con la RHa. Todo ello indica que las variables
ambientales influyeron de forma decisiva sobre el flujo y dirección del Vs tanto en el día
como en la noche. El efecto de las condiciones ambientales fue condicionado por el
dosel superior de árboles y determinó las variaciones y diferencias en el patrón de Vs en
cada uno de los arreglos agroforestales evaluados.
El comportamiento del Vs y la influencia de las variables ambientales son acordes
a lo obtenido en otros estudios para el cultivo de cacao (Köhler et al. 2014; López et al.
2012). Así, Köhler et al. (2014) encontraron un efecto significativo de las variables
ambientales sobre el Vs en cacaotales bajo diferentes niveles de radiación; al igual
López et al. (2012) encontraron variación de la temperatura y radiación sobre el flujo de
la transpiración al existir variaciones en el nivel de nubosidad.
El Vs fue positivo en todo el periodo de monitoreo en CP (Figura 4-2),
incrementando 0.039 L hr-1 en el tronco del árbol de cacao desde las 8:00 horas hasta
el mediodía, llegando a su nivel máximo a las 13:00 horas (0.228 L hr-1) con una
disminución de 0.031 L hr-1 en horas de la tarde, comportamiento similar a lo reportado
por Köhler et al. (2014) y López et al. (2012) en árboles de cacao bajo arreglos
agroforestales en plantaciones de cacao en Indonesia y México, respectivamente. El
comportamiento del Vs en árboles de cacao en CP, donde hubo un sombramiento
menor, mayor temperatura y máximos en VPD comparado con los otros arreglos
agroforestales, está relacionado con la capacidad de mantener flujos positivos por
periodos de tiempo más largos durante el día, que en los otros arreglos agroforestales.
Esto es probablemente debido a que la disponibilidad de agua en el suelo en esta región
de la Amazonia, aun durante la época seca de monitoreo, fue suficiente para soportar
la demanda de agua por la planta, manteniendo estomas abiertos y posibilitando el
intercambio de gases (Mott y Peak, 2010) como también la recarga de almacenamiento
de agua (Bucci et al. 2016).
Bajo el arreglo CP las condiciones microclimáticas permitieron que las plantas
de cacao tuvieran los Vs más altos en el día que en el resto de los arreglos agroforestales
y además flujo positivo en la noche que puede ser indicativo de transpiración nocturna,
mientras que en SMD y SAA no ocurrió así. Una mayor radiación durante el día en CP
junto a un estatus hídrico estable en las plantas gracias a la disponibilidad de agua en
84
Capitulo 4 85
las capas profundas del suelo favoreció tanto el Vs durante el día como en la noche.
Además, durante la noche se presentó menor VPD impulsado por un bajo potencial
hídrico atmosférico y disminución de la temperatura, que probablemente posibilitó
mantener la conductancia estomática; lo anterior soportado por las diferencias (p<0.05)
entre los arreglos agroforestales (SMD y SAA) en la noche para Ta, RHa, y VPD.
En cambio, en el arreglo multiestrato diversificado (SMD) y, en menor medida,
en SAA, las plantas de cacao presentaron flujos reversos o basipétalo durante la noche
(Burgess et al. 2000), con valores de -0.04 y -0.01 L hr-1, respectivamente. Diversos
autores consideran este flujo reverso como indicativo de un proceso pasivo de
movimiento de la savia en el sentido de máxima diferencia de potencial de agua entre
partes de la planta (ramas, tronco, raíz) y el suelo (Rosado et al. 2012; Oliveira et al.
2005; Burgess et al. 2001). En los arreglos SMD y SAA las plantas de cacao
posiblemente tuvieron un potencial hídrico más alto (más cercano a cero) durante la
noche que las capas superficiales del suelo que podrían haberse secado durante el día
debido a la absorción de agua por parte de la planta y a la evaporación del suelo. Estos
flujos reversos de savia suelen ser indicativos de la probable redistribución hidráulica
(Gao et al. 2016; Forster, 2014) por parte del cacao en los arreglos SMD y SAA. Para
que se produzca esta redistribución hidráulica, es necesario que la transpiración
nocturna disminuya lo suficiente para permitir que el potencial en las raíces exceda el
de las porciones más secas del perfil del suelo o existir aumentos de gradientes de
presión en la atmósfera (mayor cantidad de agua en forma de vapor), contribuyendo
significativamente al balance hídrico de la planta de cacao.
El flujo positivo nocturno de savia ocurrido en CP, probablemente inhibe la
redistribución hidráulica (Forster, 2014; Zeppel et al. 2014). En este sentido, la
redistribución hidráulica, gracias a los flujos reversos, impide el déficit hídrico en el suelo,
lo que significa que la existencia de transpiración nocturna puede conducir a suelos más
secos y un mayor riesgo de estrés por sequía en las plantas (Domec et al. 2012). Por lo
anterior, es probable que el suelo superficial bajo el arreglo CP tuviera un menor
contenido de agua en comparación con los arreglos SMD y SAA, debido a la
evaporación del agua superficial. Es probable que en SMD y SAA los niveles bajos de
VPD y RHa muy altos hayan inhibido la transpiración nocturna, permitiendo el flujo
preferencial de la planta al suelo.
Hay varias diferencias en las condiciones ambientales entre los distintos arreglos
agroforestales que pudieron determinar la mayor evaporación del agua del suelo en CP
comparado con SMD y SAA: menor humedad relativa (67.94% en CP vs 76.56% en
SMD), mayor temperatura diurna (29.75 en CP vs 26.63 en SMD) y el efecto del VPD
85
atmosférico en el proceso de transpiración de las plantas durante el día, condiciones

microclimáticas particulares en los arreglos agroforestales.
La proporción diaria de Vs reversada (i.e., la proporción de flujo que fue de los
tejidos de la planta a las raíces y de ahí al suelo) fue del 49.3% en SMD y 5.08% en
SAA valores que se encuentran dentro de los rangos reportados por diferentes autores
(Rosado et al. 2012; Dawson et al. 2007) para otras especies forestales. Este reverso
en el flujo de savia se presenta por la condición microclimática generada por la sombra
bajo los arreglos agroforestales que permite mantener la humedad en el ambiente
reduciendo el VPD, con ello aumentando la transpiración de soporte (Wheeler y Stroock,
2008). Considerada esta última como el agua disponible en la atmósfera mantenida por
el dosel superior, que por gradientes de presión durante la noche es transpirada de
manera inversa por el estoma (Vesala et al. 2017).
El modelo de predicción explicó el efecto de los arreglos agroforestales sobre las
variables ambientales y del efecto de estas últimas sobre el comportamiento del Vs en
el cacao y predice las diferencias entre arreglos agroforestales. La variable con mayor
incidencia sobre el Vs fue la PAR que afecta de manera directa a la RHa y a la Ta, y por
ende al VPD. En este sentido, al modificar la estructura agroforestal, la disponibilidad de
radiación varía y con ello el Vs. Dentro del modelo se incluyeron variables con ajuste
cuadrático (PAR y VPD) logrando predecir con mayor exactitud la Vs en función del
arreglo agroforestal, con ello obteniendo un modelo con mayor capacidad de predecir el
flujo de savia en función de las variables ambientales. Este modelo predice las
diferencias entre CP y los demás arreglos agroforestales, como también entre SAA y
SMD e igualmente tiene la potencialidad de predecir situaciones como transpiración
nocturna y flujos inversos de savia a partir de las variables microclimáticas producto de
la estructura agroforestal. Sin embargo, se sugieren evaluaciones en que se sumen
otras variables fisiológicas, otras épocas y años consecutivos de monitoreo para
robustecer el modelo.
En la actualidad apenas se conoce cuáles son los efectos de la competencia
interespecífica por el consumo de agua entre el dosel de árboles vecinos y las plantas
de cacao, más aun con la variación climática que puede generar déficits hídricos; por
ello este estudio proporciona una evidencia sobre la redistribución hidráulica para
Theobroma cacao bajo arreglos agroforestales como también la transpiración nocturna
en sistemas tipo CP, en condiciones ambientales de la Amazonía. En este sentido la
redistribución hidráulica puede desempeñar un papel fundamental sobre el balance
hídrico del cacao siendo probablemente una estrategia frente a condiciones de estrés
por déficit hídrico.
86
Capitulo 4 87
El resultado del Vs obtenido en el modelo muestra la relación de las variables

ambientales de cada uno de los arreglos agroforestales, la cual puede variar según el
dosel de sombra que tenga en un cacaotal. Desde el punto de vista agronómico, los
resultados obtenidos genera aproximaciones que podrían tenerse en cuenta para el
manejo de los cacaotales en la Amazonía, los cuales pueden implementarse con sombra
temporal transmitida generada por ejemplo por la asociación cacao-plátano (CP) u otro
que permita sombra temporal, teniendo de esa manera mayor Vs diario y nocturno que
posiblemente incrementará la productividad de las plantaciones, y a la vez en cercanías
mantenimiento de sistemas SMD y SAA que generan un buen balance hídrico para el
sistema cacaotal y para los suelos por la redistribución hidráulica encontrada .
4.7 Agradecimientos
Este trabajo fue desarrollado con la colaboración financiera de COLCIENCIAS mediante

fondos BID en el marco del proyecto “Caracterización y tipificación de plantaciones
tradicionales de Theobroma cacao L. como estrategia de diseño e implementación de
arreglos agroforestales en el Bajo Caguán (Cartagena del Chaira)” ejecutado por la
Universidad de la Amazonía mediante contrato de especial de cooperación 590 de 2012,
y mediante fondos de Formación Doctoral de la Universidad de la Amazonia por medio
de la estampilla “Prodesarrollo de la Universidad de la Amazonia” Ley No 1301 del 2009.
CA is grateful to the Spanish Government for her “Ramón y Cajal” contract (RYC-2012-
12277).
87
Ahrends, B., Penne, C., Panferov, O., 2010. Impact of target diameter harvesting on
spatial and temporal pattern of drought risk in forest ecosystems under climate change
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5. Capítulo 5. Limitaciones de la
fotosíntesis en hojas de cacao bajo
diferentes arreglos agroforestales
en la amazonia colombiana
5.1 Resumen
El cacao (Theobroma cacao L.) ha sido tradicionalmente considerado como un

cultivo tolerante a la sombra, por ello se implementa bajo arreglos agroforestales con el
objetivo de regular el nivel de sombrío o de radiación para lograr una mayor eficiencia
fisiológica. En este sentido, se diseñó un experimento bajo arreglos agroforestales con
plantas de cacao en la Amazonía colombiana, en el que se examinaron, el
comportamiento fisiológico (i. variables fotosintéticas a través de curvas de respuesta al
CO2, ii. parámetros de fluorescencia de la Chla, iii. Contenido de clorofilas totales y
carotenoides) frente a diferentes regímenes de radiación generados por el sombrío de
arreglos agroforestales que difieren en su composición (árboles acompañantes) y
estructura del cultivo (i. Alta densidad de musáceas (CP), ii. Baja diversidad de árboles
agregados (SAA), iii. Multiestrato diversificado (SMD)). En general, las plantas
expuestas a mayor radiación solar (menor sombrío, arreglo CP) comparadas con las
crecidas bajo menor radiación solar (mayor sombrío, arreglo SMD) presentaron mayor
tasa neta de asimilación de carbono (A) (8.09±0.1078 frente a 3.28±0.1153 µmol m-2 s-
), mayor tasa máxima de carboxilación (Vcmax) (24.98±0.87 frente a 17.76±1.28 µmol
1
CO2 m-2 s-1) y mayor tasa de regeneración de RuBP controlada por el transporte de
electrones (Jmax) (48.19±1.37 frente a 46.27±4.78 µmol CO2 m-2 s-1). Bajo las condiciones
del cultivo evaluadas, las hojas de cacao sometidas a mayor radiación (CP) mostraron
Capitulo 5 97
mecanismos de fotoprotección en comparación con las hojas de plantas bajo mayor

sombrío. Se encontró mayor coeficiente de disipación no fotoquímico (qNP) en paralelo
con ajustes bioquímicos (i.e concentración de pigmentos) y morfológicos (i.e área foliar
específica), en aquellas plantas sometidas a mayor radiación (CP). Este estudio
demuestra que la capacidad y el comportamiento fisiológico del cacao crecido bajo
condiciones de alta radiación (pocas horas de sombrío durante el día, generado por el
arreglo agroforestal) pueden ser óptimos gracias a la maquinaria fotosintética y
mecanismos de disipación de energía (i.e bioquímico y morfológico). Desde el punto de
vista agronómico y debido a la alta nubosidad en la Amazonia colombiana se reduce la
disponibilidad de radiación (horas luz), lo que sugiere que los cacaotales en esta región
podrían ser manejados con sombra temporal transmitida por arreglos como Alta
densidad de musáceas (CP), ya que se maximiza el uso de la luz y del carbono y, por
tanto, su productividad.
Palabras claves: Theobroma cacao, Irradiancia, Intercambio de gases, Fluorescencia

de clorofila, Tolerancia sol / sombra
5.2 Abstract
Cocoa (Theobroma cacao L.) has traditionally been considered as a shade-

tolerant crop, so it is implemented under agroforestry arrangements in order to regulate
the level of shade or radiation to achieve greater physiological efficiency. In this sense,
an experiment was designed under agroforestry arrangements with cocoa plants in the
Colombian Amazon, in which the physiological behavior was analyzed (i. Photosynthetic
variables through response curves to CO2, ii. Chla, iii) Content of total chlorophylls and
carotenoids) against different radiation regimes generated by shady agroforestry
arrangements that differ in their composition (companion trees) and crop structure (I.
High density of Musaceae (CP), ii. Low diversity of aggregate trees (SAA), iii Diversified
multi-layer (SMD)). In general, plants exposed to higher solar radiation (shaded lower,
CP arrangement) compared to floods under lower solar radiation (shaded higher, SMD
arrangement) presented a higher net rate of carbon assimilation (A) (8.09 ± 0.1078
compared to 3.28 ± 0.1153 µmol m-2 s-1), highest maximum carboxylation rate (Vcmax)
(24.98 ± 0.87 vs. 17.76 ± 1.28 µmol CO2 m-2 s-1) and higher regeneration rate of RuBP
controlled by electron transport (Jmax) (48.19 ± 1.37 versus 46.27 ± 4.78 µmol CO2 m-2
s-1). Under the crop conditions evaluated, the cocoa leaves subjected to higher radiation
(CP) showed photoprotection mechanisms in comparison with the leaves of plants under
greater shade. A higher coefficient of non-photochemical dissipation (qNP) was found in
97
parallel with biochemical (i.e concentration of pigments) and morphological (i.e specific
foliar area) adjustments in those plants subjected to higher radiation (CP). This study
demonstrates that the capacity and physiological behavior of cocoa grown under
conditions of high radiation (few hours of darkness during the day, generated by the
agroforestry arrangement) can be optimal thanks to the photosynthetic machinery and
mechanisms of energy dissipation (ie biochemical and morphological). From the
agronomic point of view and due to the high cloudiness in the Colombian Amazon, the
availability of radiation (light hours) is reduced, which suggests that the cacao plantations
in this region could be managed with temporary shade transmitted by arrangements such
as High density of Musaceae. (CP), since it maximizes the use of light and carbon and,
therefore, its productivity.
Keywords: Theobroma cacao, Irradiance, Gas Exchange, Chlorophyll fluorescence,

Sun/shade tolerance
5.3 Introducción
El cacao (Theobroma cacao L.) pertenece a la familia Malvaceae (Cuatrecasas,

1964) y es uno de los cultivos perennes más importantes del mundo (ICCO, 2017). Se
desarrolla en zonas con altos niveles de precipitación (1500-2000 mm; Carr y Lockwood,
2011). Es nativo de bosques húmedos de la Amazonía (Motamayor et al., 2008)
específicamente de la región colombiana brasileña aledaña al río Caquetá (Baker et al.,
1953) y se ha desarrollado bajo condiciones de sotobosque.
Es una especie cuyas características fotosintéticas son de una planta umbrófila

con niveles de radiación entre 200 a 750 μmol m-2 s-1 (Almeida et al., 2014; Acheampong
et al., 2013; Daymond et al., 2011; Rada et al., 2005; Da Matta et al., 2001), presenta
bajo punto de compensación por luz, entre 5 y 57 μmol m–2 s–1 (Avila-Lovera et al. 2016;
Tezara et al. 2016; Almeida et al. 2014) y tasas fotosintéticas máximas que se
encuentran en el rango entre 1 y 8 μmol m–2 s–1 (Avila-Lovera et al., 2016; Almeida et
al., 2014; Daymond et al., 2011; Baligar et al., 2008; Mielke et al., 2005; Balasimha et
al., 1991), condiciones que hacen necesario el establecimiento del cultivo de cacao bajo
sombra (Tezara et al., 2015; Acheampong et al., 2013; Almeida y Valle, 2007).
En diferentes zonas cacaoteras de Colombia la nubosidad, la radiación y el brillo

solar (horas luz) son distintos, por ello se sugiere adaptar la estructura y composición
de los arreglos agroforestales (distribución espacial) para generar un nivel adecuado de
98
Capitulo 5 99
sombra para el cacao, debido a su sensibilidad a la alta radiación (Acheampong et al.,

2013, 2015; Baligar et al., 2008; Galyuon et al., 1996a, b; Serrano y Biehl, 1996). Así
mismo, al implementar doseles de sombra para los cacaotales es posible modificar
condiciones microclimáticas (e.g., temperatura, humedad, déficit de presión de vapor)
que pueden tener efecto sobre la apertura estomática, la movilidad del agua y la
fotosíntesis (Almeida y Valle, 2007; DaMatta, 2007; DaMatta y Ramalho, 2006) así como
en su comportamiento agronómico (Araque et al., 2012; Rada et al., 2005; Almeida et
al., 2002; Balasimha et al., 1991).
El manejo mediante arreglos agroforestales podría traducirse en una mejora de

las condiciones microclimáticas, incluida la reducción de la radiación, lo que
probablemente permitiría apertura de los estomas por más tiempo e incremento de las
tasas fotosíntéticas. Para probar esta hipótesis se diseñó un experimento utilizando
arreglos agroforestales que generan diferentes niveles de sombrío o de radiación a las
plantas de cacao, donde se evaluaron parámetros de fluorescencia de la Chla y variables
fotosintéticas derivadas del intercambio gaseoso en hojas de cacao.
Hasta el momento se reportan estudios que han analizado el efecto del exceso
de radiación sobre el comportamiento del cacao y su relación con la conductancia
estomática y la asimilación del CO2 (Balasimha et al., 2013; Daymond y Hadley, 2004;
Balasimha y Namboothiri, 1996; Galyuon et al., 1996b; Balasimba, 1992), pero no
directamente bajo los diferentes arreglos agroforestales. Teniendo en cuenta esto, el
objetivo del presente trabajo fue analizar su comportamiento y posibles ajustes
fisiológicos frente a diferentes niveles de radiación que llegan a las plantas de cacao,
dependiendo del tipo de sistema agroforestal utilizado, con el fin de determinar su
capacidad fotosintética.

Las mediciones se realizaron en plantas de cacao bajo diferentes arreglos
agroforestales en el Centro de Investigaciones Macagual - Universidad de la Amazonía-
Colombia (1°37’N y 75°36’W a 360 m.s.n.m). El clima es de tipo cálido-húmedo,
característico del ecosistema de bosque húmedo tropical, con precipitación anual
promedio de 3800 mm, brillo solar de 1200 horas año-1, temperatura promedio de 25.5°C
y humedad relativa del aire del 84%. Las plantas de cacao fueron plantadas en octubre
99
del 2012, en un marco de siembra 3×3 m, en tres parcelas o arreglos agroforestales de

25×50 m con 138 plantas de cacao por parcela. Cada arreglo agroforestal incluía a las
plantas de cacao y se diferenciaban entre sí en la densidad y tipo de especies
acompañantes, que conforman un dosel superior con distintos niveles de sombra. Dos
de los arreglos tenían especies acompañantes maderables (Cariniana pyriformis,
Calycophyllum spruceanum) y el tercero incluía a musáceas como sombrío. Los tres
arreglos agroforestales de cacao comparados fueron: i. Alta densidad de musáceas (CP)
con sombra temporal generada por la asociación con plátano (Musa paradisiaca, Musa
AAB), a una densidad de 127 plantas ha-1, y radiación transmitida de 95% (PAR: 1400
µmol m-2 s-1); ii. Baja diversidad de árboles agregados (SAA) con sombra media
generada por el agrupamiento de árboles de copa poco densa (Cariniana pyriformis,
Calycophyllum spruceanum), radiación transmitida promedio de 61% (PAR: 1201 µmol
m-1 s-2) a una densidad de 35 árboles ha-1; iii. Multiestrato diversificado (SMD) con
sombra intensa y radiación transmitida del 28% (PAR: 681 µmol m-1 s-2). con una
densidad de 55 árboles ha-1. Los factores macro-ambientales (clima general y suelo)
fueron iguales para todas las parcelas. Por restricciones experimentales los arreglos
agroforestales se realizaron en grandes parcelas y no fueron repetidos. El registro del
comportamiento fisiológico se realizó sobre cuatro plantas de cacao escogidas
aleatoriamente en cada arreglo. Por la naturaleza clonal y coetánea de las plantas se
asume que las diferencias encontradas a nivel fisiológico entre arreglos se deben al
efecto de los arreglos sobre las variables microambientales bajo el dosel y al efecto de
estas últimas sobre comportamiento fisiológico del cacao, no estando confundidos con
otros factores.
5.4.2 Determinación de las condiciones de radiación

La radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1) fue medida a 2 m sobre
las plantas de cacao en cada estructura agroforestal utilizando una estación
meteorológica marca WatchDog 2900ET (Spectrum Tecnologies, Inc. USA) adaptados
con cinco sensores PAR (model QSO-S) almacenados en un datalogger Em50
(Decagon Devices Inc., Pullman, WA, USA). Así mismo, se monitoreó cada minuto la
humedad relativa del aire (RHa %), la temperatura del aire (Ta, ºC), y la radiación
fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1). Se calculó el déficit presión de vapor (VPD,
kPa) a partir de la temperatura del aire y de la humedad relativa registrada cada minuto
siguiendo la metodología propuesta por Allen et al. (2006).
100
Capitulo 5 101
5.4.3 Determinación de tasa de fotosíntesis, curvas de

respuesta fotosintética a la luz y a CO2 bajo los diferentes
arreglos agroforestales
Se determinó la tasa neta de fotosíntesis (A) de forma simultánea con las
mediciones de la fluorescencia de clorofila a (Chla). Para la determinación en cada
arreglo agroforestal se utilizaron cuatro hojas sanas de cada planta (n=4),
completamente extendidas, maduras y expuestas del dosel externo, del tercio medio de
la planta, usando el analizador de gases infrarrojo CIRAS-3 Portable Photosynthesis
System (PP Systems Inc., Amesbury, MA, USA). Las condiciones ambientales en la
cámara de la hoja consistieron en un VPD entre un rango de 1.0 a 1.5 kPa y temperatura
de 25ºC. Las mediciones fueron realizadas entre las 08:00 y 11:00 horas a temperatura
de 25ºC, 400 ppm de concentración parcial de CO2 y bajo radiación artificial
proporcionada por la fuente de luz LED de la cubeta a nivel de hoja (PP Systems Inc.,
Amesbury, MA, USA) a nivel de saturación en hojas expuestas al sol, referida como
aquella radiación interceptada por el árbol durante todo el día.
Se determinaron diferentes parámetros derivados de la curva de la respuesta de
la tasa fotosintética a la intensidad de luz (A/PAR) como la tasa de fotosíntesis máxima
(Amax), el Punto de Compensación de la Luz (PCL), la Respiración en oscuridad (Rd), el
Punto de Saturación por Luz (PSL) y el rendimiento cuántico de la fotosíntesis (ΦPSII).
La curva A/PAR fueron generadas incrementando la PAR en diez pasos desde 0 a 2000
µmol m-2 s-1. Inicialmente, las condiciones ambientales en la cámara a las cuales fueron
expuestas las hojas fue VPD entre 1.0 a 1.5 kPa, temperatura de la hoja 25ºC y 50 ppm
de concentración parcial de CO2 durante 5 minutos para permitir la apertura de los
estomas; posteriormente, las curvas A/PAR se obtuvieron a concentración parcial de
CO2 de 400 ppm. Así mismo, se determinaron diferentes parámetros derivados de la
curva de la respuesta de la tasa fotosintética a la concentración de CO2 (A/Ci) como la
tasa máxima de carboxilación (Vcmax), la tasa máxima de regeneración de RuBP
controlada por el transporte de electrones (Jmax) y la respiración en condiciones de luz
(RD). La curva A/Ci se realizó con base en lo descrito por Long y Bernacchi (2003) y
Bernacchi et al. (2001), fue determinada a 500 µmol m-2 s-1 de radiación obtenidas a
partir de la curva de luz, a 25ºC, bajo O2 ambiental. Las mediciones se iniciaron a una
concentración de 400 ppm de presión parcial de CO2 y gradualmente se redujo hasta 50
ppm y luego se aumentó en 15 pasos hasta llegar a 1600 ppm de presión parcial de CO2
(Martins et al., 2014; Araujo et al., 2008). Se corrigieron los errores de difusión midiendo
las curvas de respuesta de CO2 en hojas secas siguiendo lo descrito por Flexas et al.
(2007).
101
5.4.4 Determinación de parámetros de fluorescencia Chla bajo

los diferentes arreglos agroforestales
Se utilizo el modulo de fluorescencia de la clorofila (CFM-3) adaptado al
analizador de gases infrarrojo CIRAS-3. El CFM-3 proporciona mediciones de
fluorescencia de la clorofila mediante la técnica de pulso de amplitud modulada (PAM).
También se determinó el rendimiento máxima fotoquímica potencial del fotosistema II
(Fv/Fm), en prealba (4:00 h) en hojas en completa oscuridad por los menos 30 minutos,
y posteriormente se las expuso a un pulso de saturación de la luz actínica (6000 µmol
m-2 s-1), se utilizaron cuatros árboles de cacao por arreglo y se seleccionaron en el
estrato medio de cada árbol cuatros hojas completamente extendidas y sanas. Los
valores de F0 y Fm son utilizados por el equipo para calcular el rendimiento cuántico
máximo potencial del PSII (Fv/Fm). Después de que la luz actínica (500 µmol m-2 s-1) se
encendió, la hoja se expuso a una serie de pulsos de saturación para obtener el máximo
rendimiento de fluorescencia en el estado adaptado a la luz (F'm). El rendimiento
cuántico operacional del PSII (ΦPSII) se determinó en el estado adaptado a la luz,
derivado de (F'm-Ft)/F'm, donde el nivel de fluorescencia inmediatamente antes del flash
de saturación se denomina Ft.
El ΦPSII mide la proporción de la luz absorbida por las antenas PSII que se utiliza
para el proceso fotoquímico y puede dar una medida de la tasa de transporte de
electrones (J, derivado de ΦPSII * incidente PAR * 0.5 * absorción foliar), y por lo tanto
una indicación de la cantidad total de capacidad fotosintética in vivo (Genty et al., 1989).
El equipo determina el quenching fotoquímico de fluorescencia de la Chla (qP) derivado
de (F'm - FT) / (F'm -F'0), donde F'0 es la fluorescencia mínima por parte de la hoja
adaptada a la luz (cuando todos los centros de reacción PSII y receptores de electrones
se vuelven a oxidar usando una luz roja lejana). El qP da una indicación de la proporción
de centros de reacción PSII que están abiertos (Baker, 2008; Kramer et al., 2004;
Rosenquist y van Kooten, 2003; Maxwell y Johnson, 2000). Además, el quenching no
fotoquímico de fluorescencia de la Chla (qNP) derivados de (Fm-F'm)/F'm da una
indicación de la disipación de energía no radiante (pérdida de calor) por la antena
captadora de luz del PSII.
5.4.5 Determinación del área foliar específica

El área foliar específica (AFE) se determinó en seis discos foliares (3.14 cm2) de
cada hoja utilizada para las mediciones de intercambio de gases y fluorescencia de la
clorofila (n=96 por cada arreglo agroforestal o sea seis discos por hoja, cuatro hojas por
102
Capitulo 5 103
planta y cuatro plantas por arreglo). Los discos se secaron hasta peso constante a 70°
C y el AFE se determinó como la relación entre el área y la masa seca de discos de hoja
(Cornelissen et al. 2003).
5.4.6 Determinación de clorofilas totales, carotenoides y

Nitrógeno
La determinación de contenido de clorofila a, b, total y carotenoides se realizó
según el procedimiento descrito por Lichtenthaler (1987). Se utilizaron discos foliares
(3.14 cm2) de las mismas hojas utilizadas para la medición de intercambio de gases,
fluorescencia de la clorofila (n=96 por cada arreglo agroforestal) y para la determinación
del AFE. La cuantificación de Nitrógeno total se realizó mediante el método de Kjeldahl
(Cornelissen et al. 2003) y se determinó debido a que se reporta aclimatación de la
maquinaria fotosintética a diferentes niveles de radiación (Rodríguez-López et al. 2013;
Araujo et al. 2008).
5.4.7 Análisis de datos

Los datos de A/PAR fueron ajustados al modelo hiperbólico Michaelis-Menten
para obtener la tasa de fotosíntesis máxima (Amax), el Punto de Compensación por Luz
(PCL), la Respiración en oscuridad (Rd), el Punto de Saturación por Luz (PSL) y el
Rendimiento Cuántico de PSII (ΦPSII). Para los datos de A/Ci se utilizó el modelo de
Farquhar et al. (1980), se estimaron la tasa máxima de carboxilación (Vcmax), la tasa
máxima de regeneración de RuBP controlada por el transporte de electrones (Jmax) y la
respiración en condiciones de luz (RD) utilizando el Package “PLANTECOPHYS”
(Duursma, 2015). Se hicieron análisis de varianza para analizar las diferencias de los
diferentes parámetros obtenidos de la curva de A/PAR, A/Ci, AFE, concentraciones de
clorofila total, carotenoides, relaciones de Chl/Car, Chla/b, Chla/N y concentraciones de
nitrógeno, entre los arreglos agroforestales usando la prueba de LSD Fisher (α=0.01).
Los análisis se llevaron a cabo usando el software R versión 3.4.0 (R Development Core
Team, 2017), utilizando la interfaz implementada en InfoStat (Di Rienzo et al., 2017).
5.5 Resultados
La incidencia de los niveles de radiación incidieron en los diferentes parámetros

derivados de las curvas de luz (p<0.05) (Tabla 5-1). Las plantas de cacao presentaron
mayor eficiencia fotosintética en condiciones de pleno sol en el arreglo CP, lo anterior
soportado por el aumento fotosintético (Amax en función de área y masa, 8.09 µmol m-2
103
s-1 y 0.15 µmol g DM s-1, respectivamente). Por otro lado se encontró que las plantas de
cacao en el arreglo SMD presentaron menor punto de compensación lumínica (PCL),
una mayor eficiencia cuántica (FPSII) y menor tasa respiratoria (Rd). La respuesta de A
a Ci (curva A/Ci) muestra que Jmax fue 4.1% mayor en el arreglo CP comparado con
SMD, y la Vcmax fue máxima en el arreglo agroforestal CP que recibió mayor nivel de
radiación entre arreglos agroforestales (Tabla 5-1).
104
Capitulo 5 105
Tabla 5-1 Parámetros derivados de curvas respuesta fotosintética a la luz (A/PAR) y CO2 (A/Ci), área foliar específica y pigmentos bajo diferentes
arreglos agroforestales de cacao: Alta densidad de musáceas (CP) que genera poco sombrío y permite paso de 95% de radiación (1400.6 µmol m-1 s-
2
), Baja diversidad de árboles agregados (SAA) que genera sombrío medio, permite paso de 61% de radiación (1200.8 µmol m-1 s-2) y Multiestrato
diversificado complejo (SMD) que genera alto sombrío y permite paso de radiación de 28% (680.4 µmol m-1 s-2). Los resultados muestran las medias
±(E.E). Valores en filas con distintas letras indican diferencias significativas entre arreglos agroforestales (post-hoc LSD LSD Fisher, p <0.05).
Parámetro Unidad CP SAA SMD
-2 -1
µmol m s 8.09 ± 0.1078 a 5.86 ± 0.1003 b
3.28 ± 0.1153 c
Amax -1
µmol g DM s 0.15 ± 0.002 a
0.098 ± 0.001 b
0.048 ± 0.001 c
-2 -1
µmol m s 2.5 ± 0.2641 a 0.4768 ± 0.0959 b
0.3939 ± 0.1007 b
Rd
µmol g DM s-1 0.0372 ± 0.0039 a 0.0076 ± 0.0016 b
0.00718 ± 0.0019 b
PSL µmol m-2 s-1 473.4 ± 8.68 b

484.8 ± 10.61 b
655.2 ± 23.38 a
PCL µmol m-2 s-1 15.2 ± 3.616 b

24.58 ± 4.18 b
14.73 ± 1.04 a
µmol CO2 µmol fotón-

ΦPSII 1 a a a
0.0031 ± 0.0002 0.0032 ± 0.0002 0.0038 ± 0.0004
Vcmax µmol CO2 m-2 s-1 24.98 ± 0.87 a
19.66 ± 1.50 b
17.76 ± 1.28 b
Jmax µmol CO2 m-2 s-1 48.19 ± 1.37 a

36.18 ± 3.40 b
46.27 ± 4.78 b
RD µmol CO2 m-2 s-1 1.58 ± 0.09 a

0.89 ± 0.19 b
1.04 ± 0.20 b
2 -1
SLA m kg 14.94 ± 0.32 a
16.83 ± 0.26 b
18.59 ± 0.31 c
-1
Chlt g kg DM 1.33 ± 0.02 b
1.17 ± 0.01 c
2.04 ± 0.01 a
-1
Car g kg DM 0.4 ± 0.004 a
0.31 ± 0.004 b
0.3 ± 0.004 b
-1
Chl/Car kg kg DM 3.29 ± 0.03 c
3.83 ± 0.02 b
7.03 ± 0.15 a
-1
Chl a/b kg kg DM 2.79 ± 0.05 b
3.17 ± 0.04 a
1.28 ± 0.02 c
-1
Chl/N mg kg DM 1.99 ± 0.02 b
1.3 ± 0.01 c
1.66 ± 0.01 a
-1
g kg DM 12.39 ± 0.32 c
15.16 ± 0.18 b
18.38 ± 0.46 a
N -2
g m DM 0.67 ± 0.02 c
0.9 ± 0.01 b
1.23 ± 0.03 a
Amax: Tasa de asimilación de carbono, Rd: Respiración en oscuridad, PSL: Punto de Saturación Lumínica, PCL: Punto
de Compensación Lumínica, ΦPSII: Rendimiento Cuántico de PSII, Vcmax: Tasa máxima de carboxilación, Jmax: Máxima tasa de
regeneración de RuBP controlada por el transporte de electrones, RD: Respiración en condiciones de luz, AFE: Area foliar
específica, Chl: Concentraciones de clorofila, Car: carotenoides, N: Concentraciones de Nitrógeno.
105
Capitulo 5 107
De acuerdo a los resultados obtenidos por Fv/Fm (0.81±0.01) se muestra que

las plantas de cacao bajo los diferentes arreglos agroforestales no presentaron estrés
por fotoinhibición. Por otro lado, al analizar los parámetros de fluorescencia de la
clorofila, estos fueron estadísticamente diferentes al variar los niveles de radiación bajo
los arreglos agroforestales (p<0.05 Figura 5-1). En este sentido, la eficiencia fotoquímica
de PSII (FPSII Figura 5-1b) y extinción fotoquímico de Chla (Es decir, qP Figura 5-1d)
disminuyeron gradualmente al incrementar la intensidad de radiación, siendo los valores
mínimos en las plantas de cacao bajo el arreglo SMD. La tasa de transporte de
electrones (J) fue mayor en las plantas cultivadas bajo CP (8.5 y 18% más altos
comparados con SAA y SMD, respectivamente a 1500 µmol m-2 s-1 de radiación) y
similares en los arreglos SAA y SMD (Figura 5-1a). En las plantas en CP, la disipación
térmica de la energía de excitación, expresada por la extinción fotoquímica de Chla (qNP
Figura 5-1c), mostró tendencias similares a las mostradas para el J calculado, pero se
disipó más energía en forma de calor entre los 750 y 2000 µmol m-2 s-1 de radiación.
El área foliar específica fue inversamente proporcional al nivel de radiación,

siendo 24.4% menor en CP comparado con SMD (Tabla 5-1). Los niveles de radiación
afectaron la concentración de pigmentos fotosintéticos en hoja. En general, las plantas
bajo SMD presentaron mayores concentraciones de Chl totales (34.8%), relación
Chl/Car (53.2%) y N (45.5%) comparadas con plantas de CP. En cuanto a las
concentraciones de Car y la relación Chl/N fue 34.4 y 19.6% respectivamente mayor en
CP comparado con SMD, respectivamente. Por último, la concentración de Chl a/b fue
mayor en SAA comparado con los otros arreglos agroforestales.
107
Figura 5-1Parámetros de fluorescencia de la Chla derivadas de curvas de luz, a. tasa de

transporte de electrones (J), b. rendimiento cuántico del PSII (ΦPSII), c. coeficiente de
quenching no fotoquímica (qNP), d. coeficiente de quenching fotoquímica (qP).
5.6 Discusión
Al estudiar el comportamiento y los ajustes fisiológicos frente a diferentes

regímenes de radiación en el cultivo del cacao (Theobroma cacao L.), se encontró una
adaptación a las condiciones de alta radiación evidente en mayor rendimiento
fotosintético (A), mayor capacidad en la disipación de energía y ajustes bioquímicos.
108
Capitulo 5 109
Así, los parámetros obtenidos de las curvas A/PAR indican características de adaptación
de las plantas a crecer a mayor radiación (CP, 1400 µmol m-2 s-1) donde la cantidad de
radiación saturante obtenida por la determinación en curvas de luz estuvo alrededor de
400 µmol m-2 s-1 (Ávila-Lovera et al. 2016; Tezara et al. 2016; Almeida et al., 2014;
Balasimha et al., 1991) que se traduce en mayor asimilación de carbono (8,09 µmol m-2
s-1), comparado con plantas que crecen bajo menor radiación como es el caso del
arreglo SMD. En condiciones de bajo nivel de radiación solar (SMD) se inhiben el
crecimiento y la productividad de las plantas al afectar el intercambio gaseoso (Fu et al.
2017), mientras que el exceso de intensidad luminosa tiene efectos perjudiciales en el
aparato fotosintético (Lichtenthaler et al. 2007).
En este caso, en las plantas de cacao crecidas bajo exceso de intensidad luminosa
en condiciones de la Amazonia (CP, 95% radiación incidente) no se observó
fotoinhibición y mucho menos en los arreglos agroforestales donde los niveles de
radiación incidente fueron menores (SAA y SMD). Este optimo comportamiento
fisiológico de cacao sometidas a alta radiación se debe a la alta nubosidad, la cual es
característica de la zona donde se realizo el estudio, presentando un brillo solar de 3 a
4 horas diarias (IDEAM, 2017). En este sentido, al solamente presentarse un estrés
dinamico en las plantas bajo alto nivel de radiación (CP), se generaron mecanismos de
disipación de energía ya sea bioquímico o funcional del aparato fotosintético para evitar
daños irreversibles o estrés crónico.
Desde el punto de vista bioquímico, se observó que en las plantas de cacao crecidas
a mayor nivel de radiación (CP) comparado con las crecidas en menor radiación (SMD)
la concentración de Chl (a+b) se redujo y aumento carotenoides ligeramente (Chl/Car)
al igual la relaciones entre Chla/b en plantas en pleno sol (CP). Estas reducciones se
relacionaron con la disminución de la relación Chl/N, que resulta de una disminución en
la biosíntesis de compuestos nitrogenados en la hoja y/o un aumento en la degradación
de Chl (Pompelli et al. 2010).
A nivel funcional, cuando la energía luminosa absorbida excede la capacidad de la

planta para usar la energía atrapada a través de la fotosíntesis (qP) generalmente se
produce un aumento de la disipación de energía en forma de calor (qNP) situación
presentada en las plantas de cacao crecidas a mayor nivel de radiación (CP). Al
considerar los resultados obtenidos de las curvas de A/PAR y A/Ci, y las
concentraciones de los pigmentos fotosintéticos, se observa que las plantas de cacao
sometidas a mayor nivel de radiación (CP) presentaron una mayor capacidad de disipar
el exceso de energía de excitación, lo anterior soportado por el comportamiento
109
presentado en FPSII, contrario a lo presentado cuando existió mayor nivel de sombra

(SMD).
Sin embargo, se observo al incrementar el nivel de sombrío (SMD) sumado a la

alta nubosidad de la zona se reduce la cantidad de energía disponible para el proceso
de la fotosíntesis (Acheampong et al. 2013). Además de presentarse bajos valores de A
en las plantas de cacao creciendo bajo el mayor nivel de sombrío (SMD 28% de
radiación incidente), es probable una menor tasa de velocidad en las reacciones
bioquímicas (Armbruster et al. 2017). Así mismo, en plantas de cacao creciendo bajo el
mayor nivel de sombrío (SMD), pueden darse una baja actividad de enzimas
fotosintéticas como la Rubisco (Vialet-Chabrand et al. 2017) relacionada con la Vcmax
(14.29, para el presente estudio), o enzimas involucradas en la degradación de
fotoasimilados (Baker y Rosenqvist, 2004), indicando la necesidad de contar con niveles
mínimos de radiación en el cultivo del cacao para el desarrollo de procesos bioquímicos
durante la fotosíntesis para lograr una mayor fijación de CO2. A mayor incremento de
sombra, se presentó menor tasa de A, aunque se produjeran ajustes morfológicos, como
el aumento del area foliar especifica; sin embargo estos ajustes no fueron capaces de
mantener y aumentar la eficiencia fotosintética (Liu et al. 2016). En arreglos
agroforestales en condiciones de bajo nivel de radiación (SMD) se presento correlación
positiva entre AFE con altos contenidos de nitrógeno (N), pero esta condición de
adaptación morfológica y bioquímica puede ser demasiado costoso en términos de
carbono y nitrógeno, limitando el crecimiento de la planta (Wright et al. 2004).
Las plantas de cacao creciendo en el arreglo agroforestal con baja intensidad de
radiación (SMD) presentaron mayor área foliar especifica (AFE) como mecanismo para
maximizar la eficiencia de captura de fotones, aumentando así la capacidad fotosintética
(da Silva et al. 2017). Lo anterior promueve la ganancia de carbono (Russo y Kitajima,
2016), para mejorar la relación de la recolección de luz por unidad de recursos invertidos
en la construcción de tejidos fotosintéticos (Chaves et al. 2008). Esta adaptación parece
estar relacionada con la reducción del espesor de hoja cuando las plantas se someten
a baja intensidad luminosa. La reducción del espesor de la hoja es una estrategia para
obtener un área superficial más alta hacia una absorción y optimización más eficientes
de la captura de fotones. Debido a que existe una disminución en el espesor de la hoja,
la disminución causada en la absorción de fotones, debido a la baja intensidad luminosa,
es menor y la distribución de la irradiación sobre la superficie de la hoja y las células
mesofílicas se mejora (Chmura et al. 2017).
110
Capitulo 5 111
Una de las estrategias adaptación para la supervivencia de la planta bajo sombra

es desarrollar valores más bajos de Rd (Guo et al. 2016). La variación de Rd es un
proceso de mantenimiento necesario para la supervivencia, por lo tanto, siendo la luz
un factor limitante para la ganancia de carbono y el crecimiento bajo sombra, el costo
del crecimiento de la planta es generalmente más bajo. Por lo tanto, la fotosíntesis
requiere maximizar la absorción de luz, minimizando al mismo tiempo el coste
respiratorio asociado con una alta capacidad fotosintética (Martins et al. 2013).
En conclusión, este trabajo muestra que bajo las condiciones de pleno sol (CP) las
plantas de cacao presentan rendimientos óptimos de asimilación de carbono,
demostrando aclimatación fotosintética a regímenes alto de radiación lo que significa
una mayor lograr una mayor fijación de CO2. Al considerarse la planta de cacao
demandante de sombra, se encontró que bajo las condiciones de la amazonia las
plantas de cacao se puedan cultivar en monocultivos en vez de sombra debido a que la
mayoría de los días hay baja radiación debido a una permanente alta nubosidad. Esta
condición de nubosidad presentada en la amazonia es muy distinta a lo encontrado en
diferentes lugares de Colombia y en el mundo por ello es necesario hacer este tipo de
estudios en función de las condiciones climáticas en cada región para poder dar
recomendaciones acertadas a los productores, lo cual es importante ya que el cultivo de
cacao es uno de los cultivos perennes más importantes del mundo y fuente económica
principal en muchas regiones.
5.7 Agradecimientos

implementación de arreglos agroforestales en el Bajo Caguán (Cartagena del Chaira)”,
ejecutado por la Universidad de la Amazonía mediante contrato de especial de
cooperación 590 de 2012 y mediante fondos de Formación Doctoral de la Universidad
de la Amazonia por medio de la estampilla “Prodesarrollo de la Universidad de la
Amazonia” Ley No 1301 del 2009. CA received a “Ramón y Cajal” research contract
(RYC-2012-12277) from the Spanish Government.
111
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118
6. Capítulo 6. Análisis de relación

entre el intercambio de gases y
flujo de savia con las variables
climáticas bajo diferentes arreglos
agroforestales de cacao mediante
modelos de ecuaciones
estructurales
6.1 Resumen
Los procesos fisiológicos como la fotosíntesis (A) y el flujo de savia (Vs) dependen
de diferentes variables externas e internas, las cuales pueden estar correlacionadas. En
este sentido, para explicar la relación entre el comportamiento fisiológico (A y Vs) y las
variables ambientales se usan enfoques estadísticos innovadores como los modelos de
ecuaciones estructurales (SEM) que permiten de manera simultánea determinar los
efectos directos e indirectos de las variables ambientales sobre el comportamiento
fisiológico de la planta. En este sentido, se diseñó un experimento para determinar las
relaciones directas e indirectas de variables microclimáticas (humedad relativa del aire
RH %, temperatura del aire Tair ºC, radiación fotosintéticamente activa PAR, µmol m-2 s-
1
, déficit de presión de vapor VPD, kPa) con el comportamiento fisiológico (Tasa neta de
fotosíntesis A µmol m-2 s-1; Flujo de savia L hr-1, Concentración de CO2 intracelular Ci
µmol mol-1, Concentración de CO2 ambiental Ca µmol mol-1, Conductancia estomática
gs mmol m-2 s-1, Tasa de Transpiración E mmol m-2 s-1, Eficiente Uso del Agua WUE
Capitulo 6 119
(µmol CO2/ mmol-1 H2O) bajo los diferentes arreglos agroforestales (i. Alta densidad de
musáceas CP, ii. Baja diversidad de árboles agregados SAA, iii. Multiestrato
diversificado SMD). En general, El SEM mostró un buen ajuste a los datos indicado por
el valor no significativo χ2 (P = 0,85), alto índice de ajuste comparativo (CFI = 0.97), bajo
Error cuadrático medio de aproximación (RMSEA <0,001) y bajo índice de estabilidad
(EI = 0,23). La fotosíntesis (A) presentó correlación lineal con PAR, Ci y gs para el
modelo general y para los arreglos CP y SAA; mientras que PAR no presentó correlación
lineal en el arreglo SMD. Para el flujo de savia, presentó correlación lineal con PAR y
RHa en el modelo general y bajo todos los arreglos agroforestales; mientras que Ta y
VPD no presentó correlación lineal en los arreglos agroforestales Multiestrato
diversificado complejo SMD y baja diversidad de árboles agregados SAA,
respectivamente. En general, los resultados muestran efectos directos e indirectos de
las variaciones microclimáticas en el funcionamiento fisiológico del cultivo de cacao bajo
diferentes arreglos agroforestales.
Palabras claves: Ecuaciones estructurales, Asimilación de carbono, flujo de savia,

Theobroma cacao.
6.2 Abstract
Physiological processes such as photosynthesis (A) and sap flow (Vs) depend
on different external and internal variables, which may be correlated. In this sense, to
explain the relationship between physiological behavior (A and Vs) and environmental
variables, innovative statistical approaches are used, such as structural equation models
(SEM) that simultaneously allow determining the direct and indirect effects of
environmental variables. about the physiological behavior of the plant. In this sense, an
experiment was designed to determine the direct and indirect relationships of
microclimatic variables (relative humidity of air RH%, air temperature Tair ºC,
photosynthetically active radiation PAR, μmol m-2 s-1, vapor pressure deficit VPD, kPa)
with the physiological behavior (net rate of photosynthesis A μmol m-2 s-1; sap flow L hr-
1
, intracellular CO2 concentration Ci μmol mol-1, environmental CO2 concentration Ca mol
mol-1, Stomatic conductance gs mmol m-2 s-1, Transpiration rate E mmol m-2 s-1, Efficient
use of WUE water (μmol CO2/mmol-1 H2O) under the different agroforestry arrangements
(I. High density of Musaceas CP , ii Low diversity of aggregate trees SAA, iii. Diversified
multilayer SMD.) In general, SEM showed a good fit to the data indicated by the non-
significant value χ2 (P = 0.85), high index of comparative adjustment ( CFI = 0.97), low
119
mean square error of approximation (RMSEA <0 , 001) and low stability index (EI = 0.23).
Photosynthesis (A) presented linear correlation with PAR, Ci and gs for the general
model and for the CP and SAA arrangements; while PAR did not present linear
correlation in the SMD, array. For the flow of sap, presented linear correlation with PAR
and RHa in the general model and under all agroforestry arrangements; whereas Ta and
VPD did not present linear correlation in the agroforestry arrangements Multiestract
diversified complex SMD and low diversity of aggregate SAA trees, respectively. In
general, the results show direct and indirect effects of the microclimatic variations in the
physiological functioning of the cocoa crop under different agroforestry arrangements.
Keywords: Structural equations, Carbon assimilation, flow of sap, Theobroma

cacao.
6.3 Introducción
Los procesos fisiológicos como la fotosíntesis y el flujo de savia de los cultivos

dependen de diferentes variables externas e internas. Estas variables pueden estar
correlacionadas entre sí, posiblemente causando una cadena de resultados que
generan adaptaciones fisiológicas para lograr un óptimo desempeño. Los estudios
ecofisiológicos indican que las plantas regulan el proceso de fotosíntesis y el flujo de
savia mediante el ajuste de la conductancia estomática en respuesta a los cambios en
las variables ambientales (Li et al. 2016; Zhao et al. 2016; Liu et al. 2011).
Para el cultivo del cacao (Theobroma cacao L.) se han realizado estudios,
explicando de manera independiente, la relación de variables ambientales con procesos
fisiológicos como, por ejemplo, la incidencia sobre la fotosíntesis de la disponibilidad de
agua (Almeida et al. 2016; Apshara et al. 2016; Ayegboyin et al. 2016; Garcia y Moren,
2016; Araque et al. 2012; Carr et al. 2011; Daymond et al. 2011; Rada et al. 2005;
Balasimha et al. 1999; Ismail et al. 1992), la temperatura (Daymond y Hadley, 2008,
2004), la radiación interceptada (Acheampong et al. 2013; Baligar et al. 2008; Galyuon
et al. 1996ab¸ Raja Harun y Hardwick, 1988ab), el déficit de presión de vapor (Baligar et
al. 2008), la concentración de pigmentos fotosintéticos (Ofori et al. 2015; Balasimha et
al. 2011) y otras condiciones ambientales (Ávila-Lovera et al. 2016; Balasimha et al.
1991). Así mismo, se ha estudiado el efecto de las condiciones ambientales sobre el
flujo de savia, bajo diferentes arreglos agroforestales (Köhler et al. 2014, 2010, 2009).
Pero no se han evaluado de manera simultánea parámetros climáticos con fisiológicos
120
Capitulo 6 121
para determinar relaciones directas e indirectas que lleven a una aproximación sobre el
desempeño de la planta.
Para explorar las múltiples relaciones causales entre las variables ambientales y
fisiológicas, y determinar los efectos directos e indirectos se han utilizado los modelos
de ecuaciones estructurales (SEM). Estos modelos permiten contrastar escenarios que
describen relaciones (lineales) entre variables que pueden actuar como variables de
respuesta y/o como predictoras (Shao et al. 2016). Varios autores han evaluados SEM
para examinar las relaciones causales entre variables ambientales y fisiológicas para
explicar el proceso de la fotosíntesis (Reichmann et al. 2016; Shao et al. 2016; Zhang
et al. 2014; Daas-Ghrib et al. 2011; Campbell et al. 2010; Montpied et al. 2009; Shipley
et al. 2005) y el flujo de savia (Guangcheng et al. 2016; Li et al. 2016; Deng et al. 2015;
O´Brien et al. 2004). Los modelos SEM traducen una serie de relaciones causa-efecto
entre diferentes variables. La comparación de modelos permite contrastar hipótesis
sobre relaciones complejas entre variables (Helman et al. 2017; Shipley, 1999). El
objetivo de este trabajo fue determinar las relaciones directas e indirectas de variables
microclimáticas sobre la fotosíntesis y el flujo de savia bajo diferentes arreglos
agroforestales de cacao.
6.4 Materiales y Métodos

Las mediciones se realizaron en plantas de cacao bajo diferentes arreglos
agroforestales en el Centro de Investigaciones Macagual - Universidad de la Amazonía-
Colombia (1°37’N y 75°36’W). El clima es de tipo cálido-húmedo, característico del
ecosistema de bosque húmedo tropical, con precipitación anual promedio de 3800 mm,
brillo solar de 1700 horas año-1, temperatura promedio de 25.5°C y humedad relativa del
aire del 84%. Las plantas de cacao fueron plantadas en octubre del 2012, distancia de
siembra 3×3 m, en tres parcelas o arreglos agroforestales de 25×50 m con 138 plantas
de cacao por parcela.
6.4.2 Caracterización de arreglos agroforestales

Los arreglos agroforestales estaban conformados con plantas de cacao y se
diferenciaban entre sí en la densidad y tipo de especies acompañantes, que conforman
un dosel superior que generan distintos niveles de sombrío al cacao. Para medir la
cantidad de fotones (µmol m-2 s-1) que se transmiten por el dosel de los árboles
121
superiores dependiendo de la densidad y del tipo de especies arbóreas asociadas al

dosel de sombra se utilizó un sensor AcuPAR LP-80 (Decagon Devices Inc., Pullman,
WA, USA). Los arreglos en los cuales se evaluó las relaciones directas e indirectas de
variables microclimáticas sobre la fotosíntesis y el flujo de savia fueron: i. Alta densidad
de musáceas (CP) con sombra temporal generada por la asociación con plátano (Musa
paradisiaca, Musa AAB), a una densidad de 127 plantas ha-1, y radiación transmitida de
95%; ii. Baja diversidad de árboles agregados (SAA) con sombra media generada por
el agrupamiento de árboles de copa poco densa (Cariniana pyriformis, Calycophyllum
spruceanum), radiación transmitida promedio de 61% a una densidad de 35 árboles ha-
1
; iii. Multiestrato diversificado (SMD) con sombra intensa y radiación transmitida del
28% con una densidad de 55 árboles por ha-1. Los factores macro-ambientales (clima
general y suelo) fueron iguales para todas las parcelas. El registro del comportamiento
fisiológico se realizó sobre cuatro plantas de cacao escogidas aleatoriamente en cada
arreglo. Por la naturaleza clonal y coetánea de las plantas se asume que las diferencias
encontradas a nivel fisiológico entre arreglos se deben al efecto de los arreglos sobre
las variables microambientales bajo el dosel y al efecto de estas últimas sobre el
comportamiento fisiológico del cacao, no estando confundidos con otros factores.
6.4.3 Variables microclimáticas

Bajo el dosel de cada arreglo agroforestal se ubicó una estación meteorológica
marca WatchDog 2900ET (Spectrum Tecnologies, Inc., USA) con la que se monitoreó
con una frecuencia de minuto la humedad relativa del aire (RHa %), la temperatura del
aire (Ta, ºC), y la radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1). Se calculó el
deficit presión de vapor (VPD, kPa) a partir de la temperatura del aire y de la humedad
relativa registrada minuto a minuto siguiendo la metodología propuesta por Allen et al.
(2006).
6.4.4 Variables fisiológicas

Usando el analizador de gases infrarrojo CIRAS-3 Portable Photosynthesis
System (PP Systems Inc., Amesbury, MA, USA) se determinó la tasa neta de
fotosíntesis (A) en cuatro plantas de cacao, en cuatro hojas sanas, completamente
extendidas, maduras y expuestas, del dosel externo, del tercio medio de la planta. Las
condiciones ambientales en la cámara de la hoja consistieron en un VPD entre un rango
de 0.1 a 0.2 kPa y temperatura de la hoja de 25ºC. Las mediciones fueron realizadas
entre las 08:00 y 13:00 horas a temperatura de 25ºC, 400 ppm de presión parcial de
122
Capitulo 6 123
CO2 y bajo radiación artificial proporcionada por la fuente de luz LED de la cubeta a nivel
de hoja (PP Systems Inc., Amesbury, MA, USA) correspondientes al nivel de saturación
en hojas externas del dosel, referidas como aquellas que en el árbol durante todo el día
siempre le llega luz solar. Las variables recopiladas bajo cada arreglo agroforestal
fueron A = Tasa neta de fotosíntesis (µmol m-2 s-1); Ci = Concentración CO2 intracelular
(µmol mol-1), Ca = Concentración CO2 ambiental (µmol mol-1), gs = Conductancia
estomatica (mmol m-2 s-1), E = Tasa de Transpiración (mmol m-2 s-1), WUE = Eficiente
Uso del Agua.
El flujo de savia se cuantificó en cuatro plantas de cacao, las mismas utilizadas para
determinar el intercambio de gases, bajo cada arreglo agroforestal con sensores tipo
SFM1 (ICT International, Armidale, Australia) instalados en el tronco principal y a una
altura de 20 cm del suelo. Estos sensores se basan en el método de relación de calor
(Heat Ratio Method, HRM). El HRM fue desarrollado y presentado teóricamente por
Burgess et al. (2001) y validado por Bleby et al. (2004). Estos sensores han sido
ampliamente utilizados como herramienta para medir el uso del agua por los árboles
(Fernández et al. 2016; Looker et al. 2016), permitiendo cuantificar la velocidad del flujo
de savia con base en curvas de temperatura a partir de un impulso de calor (densidad y
difusión térmica). Además de las características propias de cada especie, las
condiciones microclimáticas (Hernández-Santana et al. 2016; Rousseaux et al. 2009;
Lin, 2010) inciden en el incremento o variabilidad del flujo de savia; por ejemplo, se ha
reportado que variables como la hora del día, el déficit de presión de vapor (Ford et al.
2004) y el nivel de radiación (Fiora y Cescatti, 2006) pueden afectar al flujo de savia de
los cultivos arbóreos.
Los sensores SMF1 estuvieron asociados a un sistema de recolección de datos
(CR10X datalogger + multiplexor AM416, Campbell Scientific, Logan, UT, USA) que
almacenó una medida cada 10 minutos. Cada sensor SFM1 está compuesto por dos
agujas y una sonda de calor integrada a un microprocesador para determinar el Vs. Cada
aguja está compuesta por dos termocuplas las cuales reciben el pulso de calor que
incrementa la temperatura en el xilema conductor y que es proporcional a la velocidad
del pulso de calor (Vs, cm h-1) (Burgess et al. 2001, 1998).
La Vs se calculó según la siguiente expresión:
k
Vs = ln(V1 / V2 )*3600
x
123
dónde: k es la difusividad térmica en el área del xilema conductor (se asumió un valor
por defecto de 0.0025 cm2 s-1), x es la distancia entre la sonda de calor y cada una de
las agujas (cm), V es la aumento de la temperatura (°C) inicial con respecto a la aguja
ubicada en la parte inferior ( V1 ) y superior ( V2 ).
6.4.5 Análisis estadístico

El modelo de ecuaciones estructurales (SEM) es un método estadístico que permite
la prueba de hipótesis de redes complejas de relaciones lineales (Shipley, 2016). Se ha
utilizado para explicar procesos ecofisiológicos separando los efectos directos e
indirectos entre las variables microclimáticas y fisiológicas. El modelo evaluado examinó
las diferentes relaciones causales de acuerdo con estudios previos entre variables
climáticas y fisiológicas (intercambio gaseoso) (Reichmann et al. 2016; Shao et al. 2016;
Zhang et al. 2014; Daas-Ghrib et al. 2011; Campbell et al. 2010; Montpied et al. 2009;
Shipley et al. 2005) o flujo de savia (Guangcheng et al. 2016; Li et al. 2016; Deng et al.
2015; O´Brien et al. 2004). Se ajustaron distintas variantes de los modelos provistos por
la bibliografía tanto para los datos sin diferenciar por arreglos agroforestales (modelo
general) así como para cada uno de los arreglos agroforestales (alta densidad de
musáceas CP, baja diversidad de árboles agregados SAA, multiestrato diversificado
complejo SMD), basados en las relaciones de las variables fisiológicas y ambientales
(Bellacio et al. 2016; Guangcheng et al. 2016; Li et al. 2016; Yamori, 2016; Kaiser et al.
2015). Para la selección de los modelos se utilizaron criterios fisiológicos y el criterio
bayesiano de información. Los modelos fueron ajustados con la función cfa del paquete
sem (Fox et al. 2017) del lenguaje R versión 3.4.0 (R Development Core Team, 2017).
La visualización de los modelos ajustados se realizó utilizando la función semPaths del
paquete semPlot (Epskamp, 2017). R fue utilizado mediante la interfaz del software
estadístico InfoStat (Di Rienzo et al., 2017).
6.5 Resultados
Las ecuaciones seleccionadas para describir las relaciones de las variables

microclimáticas con las fisiológicas (intercambio gaseoso y flujo de savia) fueron
ajustadas sin distinguir entre arreglos agroforestales (modelo general) así como para
cada uno de los tres arreglos evaluados las cuales se muestran en la Tabla 6-1 y Tabla
6-2, respectivamente. El análisis SEM mostró un buen ajuste a los datos indicado por el
124
Capitulo 6 125
valor no significativo χ2 (P = 0,85), alto CFI (= 0.97), bajo RMSEA (<0,001) y bajo índice
de estabilidad (= 0,23).
Tabla 6-1 Representación simbólica de ecuaciones estructurales seleccionadas para

modelar la relación entre variables de intercambio gaseoso y microclima.
Ca ~ Ta
Ci ~ Ca
A ~ PAR + Ci + gs
Ta ~ PAR +RH
VPD ~ Ta + RH
Ci ~ gs
gs ~ PAR + VPD
WUE ~ Ci + E + gs
E ~ VPD + gs
Tabla 6-2 Representación simbólica de ecuaciones estructurales seleccionadas para

modelar la relación entre el flujo de savia y el microclima.
VDP ~ Ta + RH
RH ~ PAR + Ta
Ta ~ PAR
Vs ~ PAR + VDP
Relacionado con Fotosíntesis

Los efectos directos e indirectos entre variables microclimáticas e intercambio
gaseoso, inferidos de los Modelos de Ecuaciones Estructurales, se muestran en la
Figura 6-1.
125
Figura 6-1 Efectos directos e indirectos entre las variables climáticas e intercambio
gaseoso bajo arreglos agroforestales. a. Modelo general, b. CP: Alta densidad de
musáceas, c. SAA: baja diversidad de árboles agregados, d. SMD: Multiestrato
diversificado complejo. Humedad relativa del aire (RH %), temperatura del aire (Tair ºC),
radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD,
kPa), Tasa neta de fotosíntesis (A µmol m-2 s-1); Concentración CO2 intracelular (Ci µmol
mol-1), Concentración CO2 ambiental (Ca µmol mol-1), Conductancia estomatica (gs
mmol m-2 s-1), Tasa de Transpiración (E mmol m-2 s-1), Eficiente Uso del Agua (WUE).
Relacionado con el flujo de savia

Los efectos directos e indirectos entre variables microclimáticas y flujo de savia,
inferidos de los Modelos de Ecuaciones Estructurales, se muestran en la Figura 6-2.
126
Capitulo 6 127
Figura 6-2 Efectos directos e indirectos entre las variables climáticas y Vs, bajo los
arreglos agroforestales. a. Modelo general, b. Alta densidad de musáceas CP, c. baja
diversidad de árboles agregados SAA, d. Multiestrato diversificado complejo SMD.
Humedad relativa del aire (RH %), temperatura del aire (Tair ºC), radiación
fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa),
Flujo de Savia (Vs L hr-1).
En la tabla 6-3 se muestra la relaciones lineales de cada una de las ecuaciones

estructurales seleccionadas para modelar la relación entre variables de intercambio
gaseoso y flujo de savia con variables ambientales presentadas en la tabla 6-1 y 6-2. La
127
fotosíntesis (A) presentó correlación lineal entre PAR, Ci y gs para el modelo general y
para los arreglos alta densidad de musáceas y baja diversidad de árboles agregados,
mientras PAR no presentó una correlación lineal en el arreglo alta densidad de
musáceas (Tabla 6-3). En el caso del WUE presentó correlación lineal con todas las
variables regresoras Ci, E y gs. Para E, presentó correlación lineal con VPD y gs; tanto
en el modelo general como bajo todos los arreglos agroforestales (Tabla 6-3). gs
presentó correlación lineal entre PAR en todos los modelos, mientras entre gs y VPD no
presentó correlación en el modelo general y bajo el arreglo alta densidad de musáceas.
Para Ta presentó correlación lineal con PAR en todos los modelos, mientras con Ta y
RHa no presentó correlación en el arreglo baja diversidad de árboles agregados. VPD
no presentó correlación lineal en el arreglo baja diversidad de árboles agregados con
Ta, mientras RHa y VPD presentó correlación lineal en todos los modelos (Tabla 6-3). Ci
y gs no presentaron correlación lineal en el modelo general y bajo el arreglo multiestrato
diversificado complejo, para Ca y Ta en los arreglos baja diversidad de árboles
agregados y multiestrato diversificado complejo. Como es de esperarse se encontró una
correlación lineal en Ci y Ca en todos los modelos realizados (Tabla 6-3).
Para el flujo de savia, Vs presentó correlación lineal con PAR y RHa en el modelo
general y bajo todos los arreglos agroforestales, mientras que Ta y VPD no presentó
correlación lineal en los arreglos agroforestales Multiestrato diversificado complejo y
baja diversidad de árboles agregados, respectivamente (Tabla 6-3). VPD presentó
correlación lineal con todas las variables regresoras Ta y RHa. Ta presentó correlación
lineal con RHa en todos los modelos, mientras Ta y PAR no presentó correlación en alta
densidad de musáceas y multiestrato diversificado complejo. RHa presentó correlación
lineal entre PAR en todos los modelos (Tabla 6-3).
128
129 amazonia colombiana
Tabla 6-3 Parámetros estimados a partir de modelos de ecuaciones estructurales entre cada una de las variables ambientales en relación a
fotosíntesis A y flujo de savia Vs, en árboles de cacao, bajo diferentes arreglos agroforestales. a. Modelo general, b. Alta densidad de musáceas
CP, c. baja diversidad de árboles agregados SAA, d. Multiestrato diversificado complejo SMD. Humedad relativa del aire (RH %), temperatura
del aire (Tair ºC), la radiación fotosintéticamente activa (PAR, µmol m-2 s-1), déficit de presión de vapor (VPD, kPa), Tasa neta de fotosíntesis (A
µmol m-2 s-1); Concentración CO2 intracelular (Ci µmol mol-1), Concentración CO2 ambiental (Ca µmol mol-1), Conductancia estomática (gs mmol
m-2 s-1), Tasa de Transpiración (E mmol m-2 s-1), Eficiente Uso del Agua (WUE µmol CO2 / mmol-1 H2O), Flujo de Savia (Vs L hr-1).
General CP SAA SMD

Regresión p.value p.value p.value p.value
r E.E r E.E r E.E r E.E
Intercambio de gases
<0.001 <0.001 <0.001 0.077
PAR 0.101 ± 0.021 0.155 ± 0.027 0.292 ± 0.029 0.032 ± 0.018
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
A~ Ci -0.708 ± 0.016 -0.501 ± 0.015 -0.615 ± 0.018 -0.892 ± 0.015
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
gs 0.273 ± 0.021 0.422 ± 0.027 0.207 ± 0.024 0.183 ± 0.017
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
Ci -0.947 ± 0.018 -1.138 ± 0.014 -1.123 ± 0.010 -1.064 ± 0.028
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
WUE~ E -0.443 ± 0.024 -0.896 ± 0.036 -0.689 ± 0.024 -0.348 ± 0.031
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
gs 0.208 ± 0.022 0.576 ± 0.033 0.442 ± 0.019 0.186 ± 0.028
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
VPD 0.685 ± 0.008 0.460 ± 0.011 0.452 ± 0.007 0.847 ± 0.013
E~ <0.001 <0.001 <0.001 <0.001
gs 0.555 ± 0.008 0.658 ± 0.011 0.726 ± 0.006 0.446 ± 0.013
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
PAR 0.699 ± 0.042 0.789 ± 0.068 0.968 ± 0.061 0.655 ± 0.116
gs~ 0.252 0.534 <0.001 0.040
VPD -0.048 ± 0.042 -0.042 ± 0.068 -0.383 ± 0.061 -0.237 ± 0.116
<0.001 <0.001 0.021 0.001
Ta~ PAR -0.216 ± 0.038 -0.515 ± 0.058 -0.199 ± 0.086 -0.335 ± 0.100
130 Comportamiento ecofisiológico de Theobroma cacao L. en diferentes arreglos agroforestales bajo condiciones de la amazonia
colombiana
<0.001 <0.001 0.234 <0.001

RH -0.788 ± 0.038 -0.873 ± 0.058 -0.103 ± 0.086 -0.673 ± 0.100
<0.001 <0.001 <0.001 0.620
Ta 0.342 ± 0.030 -0.291 ± 0.055 0.254 ± 0.056 0.039 ± 0.080
VPD~ <0.001 <0.001 <0.001 <0.001
RH -0.654 ± 0.030 -1.063 ± 0.055 -0.679 ± 0.056 -0.870 ± 0.080
0.064 <0.001 <0.001 0.063
Ci~ gs -0.059 ± 0.032 0.251 ± 0.041 0.174 ± 0.031 -0.212 ± 0.114
<0.001 0.029 0.360 0.238
Ca~ Ta 0.450 ± 0.050 0.197 ± 0.090 0.076 ± 0.083 0.163 ± 0.138
<0.001 <0.001 <0.001 0.001
Ci~ Ca 0.784 ± 0.032 1.103 ± 0.041 0.991 ± 0.037 0.398 ± 0.121
Flujo de savia
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
PAR 0.412 ± 0.012 0.539 ± 0.015 0.632 ± 0.012 0.455 ± 0.012
Vs ~ <0.001 <0.001 <0.001 <0.001
VPD 0.481 ± 0.012 0.457 ± 0.015 0.401 ± 0.012 0.571 ± 0.012
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
Ta 0.113 ± 0.010 0.086 ± 0.022 0.072 ± 0.014 0.084 ± 0.019
VPD~ <0.001 <0.001 <0.001 <0.001
RH -0.873 ± 0.010 -0.897 ± 0.022 -0.915 ± 0.014 -0.902 ± 0.019
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
PAR -0.053 ± 0.007 -0.166 ± 0.012 -0.213 ± 0.012 -0.144 ± 0.011
RH~ <0.001 <0.001 <0.001 <0.001
Ta -0.906 ± 0.007 -0.828 ± 0.012 -0.797 ± 0.012 -0.851 ± 0.011
<0.001 <0.001 <0.001 <0.001
Ta~ PAR 0.693 ± 0.012 0.838 ± 0.015 0.642 ± 0.021 0.764 ± 0.018
130
Capitulo 6 131
6.6 Discusión
6.6.1 Efectos directos e indirectos entre variables climáticas y el

intercambio gaseoso bajo los arreglos agroforestales
Las variaciones microclimáticas entre los diferentes arreglos agroforestales de
cacao pueden conducir a efectos directos e indirectos en el funcionamiento fisiológico de
la planta y del cultivo (Apshara et al. 2016; Ávila-Lovera et al. 2016; De Almeida et al.
2016). En todos los modelos analizados A (Figura 6-1a, b, c, d) presentó relaciones
directas con PAR e indirectas con las demás variables microclimáticas, resultado de las
estructuras agroforestales (Tabla 6-3).
En los resultados obtenidos a partir de los modelos de ecuaciones estructurales, en
el modelo general (Figura 6-1a) y bajo los arreglos Alta densidad de musáceas y baja
diversidad de árboles agregados (Figura 6-1b,c), la fotosíntesis en las plantas de cacao
correlacionó positivamente con PAR, contratrio a lo encontrado para el arreglo multiestrato
diversificado donde la PAR no se correlacionó con A (Figura 6-1d) debido a la poca
radiación transmitida que le llega a las plantas de cacao. En condiciones de muy bajos
niveles de radiación, los fotosistemas a menudo no pueden completar la activación
incidiendo en el proceso fotoquímico de generación de ATP y NADPH para la fijación de
CO2, además de disminuir los valores de A (de Araújo et al. 2017; Kaiser et al., 2016).
El valor obtenido para A bajo diferentes niveles PAR, cuando se analiza a punto de
saturación, este se encuentra entre de 200 a 750 μmol m-2 s-1, rango que ha sido reportado
por diferentes autores (Ávila-Lovera et al. 2016; Almeida et al. 2016, 2014; García, 2014;
Acheampong et al. 2013; Araque et al. 2012; Daymond et al. 2011; Baligar et al. 2008;
Almeida y Valle, 2007; Rada et al. 2005; DaMatta et al. 2001; Miyaji et al. 1997; Balasimha
et al. 1991; Raja Harun and Hardwick, 1988a, Hutcheon, 1976).
Las plantas de cacao bajo el arreglo CP a las que les llega 95% de radiación solar
(1400 umoles m-2s-1) no presentaron fotoinhibicion, es decir, no presentó este tipo de
estrés (Acheampong et al., 2013; Baligar et al. 2008; Galyuon et al., 1996a, b; Serrano y
Biehl, 1996), lo cual es acorde con la correlación positiva entre PAR y A; contrario a lo
encontrado en el arreglo donde la sombra fue mayor (multiestrato diversificado complejo
Tabla 6-1, Figura 6-1d). Además de la condición anterior, la zona donde se desarrolló el
131
estudio presentó alta nubosidad que reduce la cantidad de energía lumínica que puede ser
interceptada por el cultivo afectando A.
En el modelo general y para cada uno de los arreglos agroforestales, al analizar las
pérdidas de agua por transpiración (E) se presentó una relación directa con VPD y gs la
cual reportan algunos autores, pueden causar cierre estomático (Ávila-Lovera et al. 2016,
Araque et al. 2012) y disminución de la absorción de CO2 (Ci) (Ayegboyin et al. 2016). En
este sentido, al incrementar los valores de PAR, se afecta el VPD y ésta afecta a la gs, por
lo cual se sugiere la presencia de algunas limitaciones estomáticas (Ayegboyin et al. 2016),
en paralelo con una reducción en A (Kreuzwieser and Renhenberg, 2014; Balasimha et al.
1991 Tabla 6-1).
El Ca se correlacionó de manera positiva con Ci, por tanto la A depende de manera
lineal de esta última, similar a lo reportado por Balasimha et al. (1991). En este sentido, a
la falta de sustrato (Ci) se encontró correlación negativa con el WUE, situación que ha sido
reportada por Baligar et al. (2008) y se presentó en el modelo general, en alta densidad de
musáceas, baja diversidad de árboles agregados y multiestrato diversificado complejo
(Figura 6-1a, b, c, d). En el modelo general (Figura 6-1a), la concentracion de carbono
ambiental (Ca) está afectado por condiciones ambientales tal como lo desmuestra Xu et al.
(2016), específicamente se encontró una correlación con Ta, la cual se relaciona
directamente con Ci y A. El cacao por ser una planta C3 presenta mayor tasa fotosintética
al incrementar el carbono atmosférico, situación que ha sido demostrada por otros estudios
(Norby et al. 2016; Schmid et al. 2016) y en otras especies como el café (DaMatta et al.
2016; Martins et al. 2016).
La asimilación de carbono (A) en las plantas de cacao es susceptible a las
variaciones de Ta y RHa que influencian el VPD (Daymond et al. 2011; Baligar et al. 2008;
Daymond y Hadley, 2004; Balasimha et al. 1991; Raja Harun y Hardwick, 1988a, 1988b)
situación que afecta la gs. Por ello, gs es mediada por factores ambientales ya sea solos
y/o en combinación (Xu et al. 2016) (PAR, Ta, RHa, VPD Šigut et al. 2015; Pérez-Martin et
al. 2009) teniendo correlación positiva con A (Raja Harun y Hardwick 1988b, Sena et al.
1987).
Al analizar la relación de Ta y RHa con el VPD, se encontró que bajo todos los
arreglos agroforestales este último tuvo la mayor incidencia (Figura 6-1a, b, c, d).
Usualmente cuando se habla de la influencia del VPD, es porque o la RHa es muy baja o
132
Capitulo 6 133
la Ta es alta y eso hace que se afecte la tasa de transpiración y por consiguiente puede
llevar a cierre estomático, situación que puede ser causada por el incremento de PAR.
En el presente estudio se encontró que al incrementar el VPD, se encontró una
correlación negativa con gs, por consiguente con A. Lo anterior ha sido reportado también,
para otros cultivos, en ambientes con diferentes niveles de radiación (Chen et al. 2016;
Guo et al. 2016; Puglielli et al. 2016; Catoni et al. 2015). Igualmente se han reportado
estudios donde el cultivo del cacao ha tenido adaptaciones fisiológicas como ajustes
osmóticos que incrementan el uso eficiente del agua, específicamente cuando es cultivado
bajo arreglos agroforestales (Araque et al. 2012; Rada et al. 2005), situación similar a la
encontrada en el presente trabajo.
6.6.2 Efectos directos e indirectos del Vs entre variables

climáticas bajo los arreglos agroforestales
Estudios previos han demostrado el efecto de las variables ambientales (PAR, Ta, RHa,
VDP) sobre el Vs (Jiang et al. 2016; Zhao et al. 2016) y ha sido ampliamente utilizado para
estudiar la respuesta de los cultivos a diferentes condiciones de estrés (Guangcheng et al.
2016; Juhász et al. 2013) y específicamente se ha demostrado la respuesta que tiene el
cultivo del cacao (Köhler et al. 2014, 2010, 2009).
En el presente estudio se encontró que la Vs fue afectada de manera directa por la PAR
con incrementos lineales, llegando a presentar un nivel máximo en el arreglo agroforestal
de alta densidad de musáceas CP, con valores de 0.41 L hr-1 cuando la PAR es de 2000
µmol m-2 s-1, contrario a lo presentado en el arreglo SMD donde el nivel máximo se presentó
bajo radiación de 250 µmol m-2 s-1 con un flujo de savia de 0.12 L hr-1; este comportamiento
se debe al ajuste hídrico ante variaciones ambientales generadas por la PAR, u otros
factores como el VPD, así como también ante la disponibilidad de agua en el suelo que
pueden incidir en el desempeño de la planta para el intercambio de gases, la apertura y
cierre de estomas (gs), y por consiguiente la velocidad de flujo de savia la cual se reduce
con la disminución del contenido de agua del suelo, situación particular presentada en los
arreglos de baja diversidad de árboles agregados SAA y multiestrato diversificado complejo
SMD, y a las diferenciales que se presentan entre los potenciales hídricos suelo-planta-
atmósfera (Balasimha, 2016; Guangcheng et al. 2016; Köhler et al. 2014, 2010).
Finalmente, la VPD fue afectada de manera significativa por la RHa (r=-0.87), siendo
ésta variable de mayor incidencia en comparación con Ta (r=0.11 Figura 6-2, Tabla 6-1) en
todos los modelos de ecuaciones estructurales SEM. En este sentido el Vs fue afectada al
133
igual que por PAR por la VPD, siendo esta última regulada por la RHa y la Ta. El VPD al
llegar a valores cercanos de -1.0 kPa puede generar cierre estomático gradual afectando
la transpiración y por tanto el Vs con valores entre 1.94 - 4.10 kPa (Balasimha, 2016).
6.7 Agradecimientos

implementación de arreglos agroforestales en el Bajo Caguán (Cartagena del Chaira)”,
ejecutado por la Universidad de la Amazonía mediante contrato de especial de cooperación
590 de 2012 y mediante fondos de Formación Doctoral de la Universidad de la Amazonia
por medio de la estampilla “Prodesarrollo de la Universidad de la Amazonia” Ley No 1301
del 2009.
134
Capitulo 6 135
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144
7. Capítulo 7. Consideraciones finales

y conclusiones
De acuerdo con el análisis de las estructuras agroforestales de Theobroma cacao L. y de

la respuesta fisiológica bajo las condiciones de la amazonia, se concluye que:
• En la amazonia, las estructuras agroforestales se tipifican en cuatro tipologías

basadas en variables de biodiversidad, composición, distribución vertical y
horizontal que se traducen en diferentes niveles de radiación transmitida
catalogadas como i. Multiestrato diversificado complejo (SMD), ii. Baja diversidad
de árboles regulares (SAR), iii. Baja diversidad de árboles agregados (SAA) y iv.
Alta densidad de musáceas (CP).
• Bajo las condiciones de la amazonia y de acuerdo al proceso metodológico para

para generar tipificaciones y específicamente para modelar la radiación transmitida
utilizando diferentes simuladores (SExI-FS y Shademotion) se encontró una mayor
incidencia sobre variables de luz transmitida como la distribución de la radiación
fotosintéticamente activa transmitida, área y horas de sombra como también la
extinción de la luz (Kn) bajo arreglos agroforestales con mayor cobertura las cuales
incidieron fisiológicamente en el cultivo del cacao.
• De acuerdo con el comportamiento observado en el flujo de savia (Vs) en plantas

de cacao, se encontró que está influenciado y depende entre otros factores de las
condiciones ambientales (RHa (%), Ta (ºC), PAR (µmol m-2 s-1), VPD, (kPa));
además varía entre los distintos arreglos agroforestales.
• El flujo de savia en cacao presentó los mayores niveles al medio día en todos los
146
Capitulo 7 147
arreglos agroforestales; sin embargo, se encontró un efecto de las estructuras

agroforestales (SAA y SMD) presentando flujos reversos o basipétalo durante la
noche indicando redistribución hidráulica, caso contrario encontrado en alto nivel
de radiación (CP) donde siempre fue positivo el flujo de savia.
• El modelo desarrollado para predecir el flujo de savia explicó el efecto de los

arreglos agroforestales sobre las variables ambientales y del efecto de estas
últimas sobre el comportamiento del Vs en el cacao. Asi mismo, este modelo
predice las diferencias entre CP y los demás arreglos agroforestales, como también
entre SAA y SMD e igualmente tiene la potencialidad de predecir situaciones como
transpiración nocturna y flujos inversos de savia a partir de las variables
microclimáticas producto de la estructura agroforestal.
• Las plantas de cacao presentaron mayor eficiencia fotosintética en condiciones de

mayor radiación sin presentar estrés por fotoinhibición (menor sombrío generado
por el arreglo CP), soportado por el aumento fotosintético (Amax), una mayor tasa
de transporte de electrones (J) a través de PSII y mayor capacidad de disipación
térmica de la energía de excitación, expresada por la extinción fotoquímica de Chla
(qNP), igualmente ajustes bioquímicos (pigmentos fotosintéticos) para disipar
excesos de energía.
• De acuerdo con los modelos obtenidos de las ecuaciones estructurales se encontró

un buen ajuste en términos estadísticos para explicar los efectos directos e
indirectos entre las variables climáticas sobre el comportamiento fisiológico en
relación con el intercambio de gases como el flujo de savia en Theobroma cacao
L. Este sentido se encontro que la variable más importante fue gs y el factor que
más afecta es VPD cuya incidencia fisiológica es mayor fijación de carbono pero
que depende de las condiciones ambientales, estas ultimas afectadas por los
arreglos agroforestales.
147

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COMPORTAMIENTO ECOFISIOLÓGICO

Juan Carlos Suárez Salazar

Universidad Nacional de Colombia

Juan Carlos Suárez Salazar

Ph.D. Luz Marina Melgarejo Muñoz

Ph.D. Fernando Casanoves

Universidad Nacional de Colombia

ESTE DOCUMENTO COMPRENDE CINCO (5) CAPÍTULOS CUYO FORMATO

A mi madre y hermana por su apoyo incondicional

A mis hijos Adriana Lucia y Juan José

2. Capítulo 2. Tipología de sistemas agroforestales de cacao (Theobroma cacao L.) en

4. Capitulo 4. Modelos de predicción de flujo de savia en árboles de cacao bajo

5. Capítulo 5. Limitaciones de la fotosíntesis en hojas de cacao bajo diferentes

7. Capítulo 7. Consideraciones finales y conclusiones 146

arreglos agroforestales: a. Multiestrato diversificado complejo (SMD), b. baja diversidad de árboles

Lista de Símbolos y abreviaturas

PAR: Radiación Fotosintéticamente Activa

1. Capítulo 1. Introducción general

1.1 Estado del problema actual

De acuerdo con la oferta ambiental en muchas regiones de Colombia se presentan

Evaluar la respuesta de la planta de Theobroma cacao L. cultivado bajo diferentes arreglos

• Caracterizar las diferentes estructuras agroforestales y su impacto en el desarrollo de

• Determinar la influencia de los arreglos agroforestales y factores ambientales sobre

• Establecer el efecto de los arreglos agroforestales sobre la respuesta ecofisiológica

• Determinar el o los factores ambientales (radiación, temperatura, humedad, DVP)

2.4 Materiales y métodos

2.4.1 Área de estudio y selección de parcelas de muestreo

2.4.2 Variables para tipificación de estructuras espaciales

Estructura vertical y horizontal

2.4.3 Análisis de datos

K ( x, y) = e( PARt ( x, y )/ PARi ( x, y ))/ IAF ( x, y ) , donde ( x, y) es la ubicación de cada punto en la parcela,

Luego, se utilizaron dos modelos:

Tipología de las parcelas

de los ocho componentes retenidos se realizó un análisis de conglomerados para la

2.5.1 Tipologías de las parcelas estudiadas

Figura 2-1 Ordenamiento de los arreglos agroforestales tipificados incluidos en el plano

Multiestrato diversificado complejo (SMD), 13 parcelas.

Baja diversidad de árboles regulares (SAR), 10 parcelas

Figura 2-3 Ordenamiento de los arreglos agroforestales incluidos en la muestra n=50 en el

Componente Variable Abraviatura SMD SAR SAA CP General p-valor

Diversidad Riqueza de especies S 12.92±0.96a 5.86±0.89b 3.14±0.89b 3±1.49b 6.14±0.74 <0.0001

Familias Fd 9.83±0.61a 4.86±0.57b 2.86±0.57c 2.6±0.95c 4.98±0.51 <0.0001

Indice Shannon Sh 3.19±0.13b 3.85±0.12a 3.95±0.12a 3.04±0.21b 3.65±0.08 0.0011

Indice Simpson (1-D) SI 0.76±0.04a 0.76±0.04a 0.59±0.04b 0.6±0.07b 0.64±0.03 <0.0001

Composición Total Tcomp 302.5±17.68a 106.43±16.37c 54.29±16.37d 194±27.39b 141.43±16.77 <0.0001

Arboles Trees 278.33±16.39a 95±15.18b 47.86±15.18b 38±25.4b 114.49±15.8 <0.0001

Palmas Palms 24.17±8.49ab 4.29±7.86b 6.43±3.25b 54±13.15a 14.49±4.5 <0.0001

Musaceas Musac 7.14±6.04b 102±10.11a 12.45±5.3 <0.0001

Estrato bajo LL 136.9±17.8a 47.84±7.42b 27.4±6.71c 32.5±13.14bc 62.73±8.71 <0.0001

Estrato intermedio IL 153.14±18.42a 48.31±10.76b 41.4±20.64b 37.5±21.42b 70.81±10.42 <0.0001

Vertical Area basal BA 6,17±1,12a 3,74±0,82b 3,21±1,54bc 2,36±1,1c 3,94±0,68 0,045

Altura (media) mH 8.31±0.36a 6.8±0.36b 9.02±0.39a 6.73±0.6b 7.97±0.24 <0.0001

Altura (estrato bajo) LH 6.59±0.52a 6.8±0.36ab 5.63±0.49ab 4.53±0.81b 5.66±0.31 0,045

Altura (estrato medio) IH 9.94±0.73ab 10.57±0.68a 10.04±1.14ab 9.22±0.43 <0.0001

Area de copa (total) CA 626.60±38.06a 231.17±23.16c 274.17±38.35c 438.36±90.88b 348.82±31.01 <0.0001

Arboles CAt 577.89±48.21a 206.13±22.36b 246.18±37.97b 142.67±41.05b 291.56±29.96 <0.0001

Palmas CAp 48.71±17.29ab 9.83± 6.25b 27.99±15.93b 118.98±80.00a 34.88±10.77 <0.0001

Musaceas CAm 15.21± 8.16b 176.71±49.10a 22.38± 9.11 <0.0001

Horizontal Distancia media Md 2.41±1.21b 3.3±1.12b 4.31±1.12b 8.73±1.87a 3.98±0.66 <0.0001

Distancia esperada Ed 2.35±1.06b 3.11±0.98b 3.4±0.98b 7.65±1.64a 3.5±0.58 0,0169

Coeficiente de extincion de luz Kn 4.41±0.64b 5.88±0.59b 2.89±0.59a 2.58±0.99a 4.36±0.39 <0.0001

Sombra (área) As 4836.67±69.72a 3833.43±161.16b 3627.65±274.95b 2799.20±61.13ab 3776.06±146.58 <0.0001

Sombra (horas año-1) Hs 325.57±24.55a 166.2±12.63b 167.9±22.73b 109.62±38.03b 204.27±15.48 0.0006