Informes fisiológicos ISSN 2051-817X
INVESTIGACION ORIGINAL
Plasticidad fenotípica fisiológica cardiorrespiratoria en el desarrollo de
peces anabantídicos que respiran aire (Betta splendens
y Trichopodus trichopterus)
José F. Méndez-Sánchez1,2 y Warren W. Burggren1
1 Grupo de Investigación en Biología Integrativa del Desarrollo, Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad del Norte de Texas, Denton, Texas
2 Departamento de Biología, Universidad Autónoma del Estado de México, Toluca, Estado de México, México
Palabras clave
Circulación, hipoxia, larvas de peces, plasticidad
fenotípica, respiración.
Correspondencia
José F. Méndez-Sánchez, Departamento de
Biología, Facultad de Ciencias, Universidad
Autónoma del Estado de México. Instituto
Literario 100, Centro, Toluca, CP 50000,
Estado de México.
Tel: 11-527-22301228
Correo electrónico: fms@uaemex.mx
Información de financiación
El apoyo para este estudio fue proporcionado por la
subvención operativa NSF IOS-1025823 y
IOS-1543301 a Warren Burggren. La Red de
Colaboración en Ecofisiología Comparada de
Vertebrados UAEM-PRODEP 11067 también
brindó apoyo.
Recibido: 16 de junio de 2017; Aceptado: 24 de junio
de 2017
doi: 10.14814 / phy2.13359
Representante de Physiol, 5 (15), 2017, e13359,
https://doi.org/10.14814/phy2.13359
Introducción
Exposición hipóxica aguda en acuáticos
respuestas dirigidas a mantener la homeostasis, incluida la
hiperventilación branquial re fl ejante - para revisiones ver
(Abdallah et al. 2015; Martin 2014; Milsom 2012; Perry 2011;
Porteus et al. 2011). Frecuentemente concurrente con
ª 2017 Los Autores. Informes fisiológicos publicado por Wiley Periodicals, Inc. en The
Physiological Society y American Physiological Society
Este es un artículo de acceso abierto según los términos de la licencia de atribución de Creative Commons,
que permite su uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que se cite debidamente la obra original.
Abstracto
La plasticidad del desarrollo de la fisiología cardiorrespiratoria en respuesta a la hipoxia
crónica es poco conocida en los peces larvales, especialmente en los peces larvarios que
respiran aire, que eventualmente en su desarrollo pueden "escapar" al menos parcialmente
de la hipoxia a través de la respiración de aire. Aún se desconoce si la respiración de aire de
desarrollo hace que estas larvas de peces sean menos o más plásticas que las larvas de
peces que respiran estrictamente agua. En consecuencia, la plasticidad del desarrollo de la
fisiología cardiorrespiratoria se determinó en dos peces anabantidos que respiran aire (Betta
splendens y Trichopodus trichopterus). Las larvas de ambas especies experimentaron una
exposición hipóxica que imitaba sus condiciones ambientales naturales, a saber, hipoxia
nocturna crónica (12 ha 17 kPa o 14 kPa), con un retorno diario a la normoxia diurna. Las
exposiciones hipóxicas crónicas se realizaron desde la eclosión hasta los 35 días posteriores
a la fertilización, y se midieron las frecuencias opercular y cardíaca a medida que avanzaba el
desarrollo. Los ritmos opercular y cardíaco en normoxia no se vieron afectados por la hipoxia
nocturna crónica. Sin embargo,
consumo de oxígeno de rutina METRO _ O2 (~4 lmol O2 /g por hora en normoxia en
larva Betta) fue significativamente elevado por la hipoxia nocturna crónica a 17 kPa
pero no por una hipoxia nocturna más grave (14 kPa). RutinaMETRO _ O2 en Tri-
chopodus6-7 lmol O2 /g por hora), significativamente más alto que en Betta, no se vio
afectado por ninguno de los niveles de hipoxia crónica. PAGCrit, el PO2 en el cual METRO _ O2
disminuye a medida que la PO ambiental2 caídas, se midió a 35 dpf y disminuyó con el
aumento de la hipoxia crónica en Betta, que indica una gran, relativamente plástica
tolerancia hipóxica. Sin embargo, en contraste,PAGCrit en Trichopodus aumentó a medida que las
condiciones de crianza se volvieron más hipóxicas, lo que sugiere que la aclimatación hipóxica condujo a
disminución de la resistencia hipóxica. Las diferencias específicas de la especie en la plasticidad del
desarrollo fisiológico de las larvas surgen así entre los relativamente estrechamente relacionados
Betta y Trichopodus. La cría hipóxica aumentó la tolerancia hipóxica en Betta,
que habita en estanques temporales con hipoxia nocturna. Trichopodus, que habitaba
cuerpos de agua oxigenados más permanentes, mostró pocas respuestas a la hipoxia,
reflejando un menor grado de plasticidad fenotípica del desarrollo.
Los aumentos en la ventilación branquial inducidos por la hipoxia
son un reflejo de la bradicardia y aumentos en el volumen sistólico y
peces desencadena re fl ejo la resistencia vascular branquial (Farrell 2007; Gamperl y Driedzic
2009; Gamperl y Farrell 2004; Pelster 1999; Stecyk et al. 2008; Tota et
al. 2011; Wilson et al.2015). Estas respuestas fisiológicas y de
comportamiento a la hipoxia acuática en peces- representando
colectivamente el ventilador hipóxico
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Adaptación hipóxica en larvas de peces que respiran aire
re fl exionar - a menudo van acompañadas de muchos otros
ajustes fisiológicos adicionales, incluidos cambios en
afinidad de unión a oxígeno de la hemoglobina, sangre O2 capacidad
de carga, volumen sistólico y resistencia vascular branquial.
Todos estos ajustes a la hipoxia pueden contribuir a
mejorado O2 transferencia y requerimiento de convección
ventilatoria potencialmente menor (Gamperl y Driedzic 2009;
Perry y col. 2009). El reflejo de la hiperventilación branquial de
peces acuáticos minimiza la reducción de la PO en sangre arterial2
asociada con la hipoxia acuática, pero también puede ser metabolizada
icamente caro (Perry 2011; Perry et al. 2009). De hecho, como
PO acuático2 caídas, el alto costo de la ventilación branquial con
agua puede volverse prohibitivo, especialmente cuando se combina
con falla en el transporte adecuado de oxígeno tisular asociado
con PO arterial baja2 (Díaz y Breitburg 2009; Farrell y
Richards 2009; Graham 1997; Randall y col. 1981).
Aunque la respiración de aire como respuesta a la hipoxia
acuática es una solución evolutivamente exótica para
mantener la ventilación en ambientes acuáticos hipóxicos,
la respiración de aire ha evolucionado independientemente
casi 50 veces en los peces Teleost (Graham 1997; Little 2009;
Randall et al. 1981). La respiración de aire puede ser una
respuesta a la hipoxia nocturna o estacional en los llamados
peces que respiran aire "facultativos", o puede ser necesaria
en los que respiran aire "obligatorios"- para revisiones, ver
(Abdallah et al.2015; Burggren 1982; Burggren y Johansen
1986; Johansen y Lenfant 1968; Martin 2014; Milsom 2012;
Perry 2011; Porteus et al.2011). Las respuestas fisiológicas y
metabólicas a la hipoxia de los peces adultos que respiran
aire se han investigado en numerosas especies. Sin
embargo, la selección natural actúa en gran medida sobre
los embriones, larvas y juveniles de peces acuáticos y que
respiran aire por igual, con una alta mortalidad que ocurre
en las primeras etapas de desarrollo (Browman 1989;
Holzman et al. 2015; Mendez-Sanchez y Burggren 2014) .
Por lo tanto, comprender la biología de estas primeras
etapas tiene un significado adicional.
En los peces que respiran aire, se produce un período
inicial de respiración acuática que utiliza una
combinación de branquias y un órgano que respira aire
antes del desarrollo funcional del órgano que respira
aire, tanto ventilado como perfundido, y el inicio
asociado de la respiración de aire. Sin embargo,
relativamente pocos estudios han investigado las
transiciones morfológicas y fisiológicas a la respiración
de aire en peces larvarios que respiran aire (Ahmad y
Hasnain 2005; Blank y Burggren 2014; Brauner y
Rombough 2012; Burggren 1979; Islam 2005; Liem 1981;
Mendez-Sanchez y Burggren 2014; Terjesen et al. 2001)
o, de hecho, cualquier especie tropical (Peck y Moyano
2016). Solo algunos de esos estudios han considerado
cómo la hipoxia afecta a las larvas acuáticas durante
esta transición morfológica, conductual y fisiológica.
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2 La Sociedad Fisiológica y la Sociedad Americana de Fisiología
JF Méndez-Sanchez y WW Burggren
La plasticidad es que en algún momento de su desarrollo, estos
peces tienen la capacidad de "escapar" al menos parcialmente de la
hipoxia y sus consecuencias a través del inicio de la respiración de
aire. Se desconoce si esta opción de respirar aire en la vida larvaria
tardía hace que las primeras larvas antes del inicio de la respiración
de aire sean menos o más plásticas en el desarrollo que los peces
larvarios que respiran agua estrictamente.
El objetivo de este estudio, entonces, fue evaluar el efecto
de la hipoxia crónica en las larvas de los peces que respiran
aire, el gurami (Trichopodus trichopterus) y el pez luchador
siamés (Betta splendens) antes del inicio de la respiración
de aire. Trichopodus y Betta son anabántidos relativamente
emparentados de la familia Osphronemidae (Froese y Pauly
2016), ambos poseen un órgano laberinto suprabranquial
que sirve como sitio de respiración aérea en juveniles y
adultos. Aunque ambas especies usan órganos laberínticos
para respirar aire, estos dos peces que respiran aire viven y
se reproducen en hábitats claramente diferentes.
Betta se reproduce en estanques temporales aislados con aguas
estancadas ubicadas en llanuras de inundación como arrozales.
Estos estanques son frecuentemente hipóxicos, incluso anóxicos en
el fondo, debido a las altas temperaturas y el alto contenido
orgánico (Froese y Pauly 2016; Monvises et al. 2009; Rainboth 1996).
Betta es un constructor de nidos de burbujas y los machos brindan
un cuidado intenso a los huevos y las larvas tempranas (Monvises et
al. 2009; Ruber et al. 2006). Larva jovenBetta no pueden escapar de
la hipoxia acuática y pueden tener una mayor tolerancia a la hipoxia
acuática. En contraste conBetta, Trichopodus se reproduce en
humedales de tierras bajas como marismas, pantanos y canales con
inundaciones estacionales que facilitan las migraciones laterales
temporales desde las corrientes principales de los ríos a áreas
inundadas estacionalmente, con un retorno a los cuerpos de agua
permanentes a medida que se acerca la estación seca (Froese y
Pauly 2016; Rainboth 1996). En comparación conBetta, Trichopodus
las larvas y los juveniles son nadadores más activos según nuestras
observaciones de larvas en tanques de retención, lo que
potencialmente permite la migración de regreso a ríos y otros
cuerpos de agua más grandes desde los estanques de agua de
inundación cada vez más hipóxicos que retroceden.
En este contexto, planteamos la hipótesis de que la hipoxia
ambiental crónica alterará la frecuencia cardíaca y opercular.
_ O2 y PAGCrit en las larvas de ambas especies, como en
así como también METRO
muchas larvas de peces estrictamente acuáticos. Además, nosotros
planteó la hipótesis de que estas respuestas fisiológicas
diferirían cualitativa y / o cuantitativamente entre
Trichopodus y Betta, basado en los diferentes hábitats de
estas dos especies, basado en parte en sus ajustes
diferenciales en el inicio larval de la respiración de aire en
respuesta a la hipoxia (Méndez-Sánchez y Burggren 2014).
Hasta donde sabemos, este es el primer estudio que
considera el desarrollo de larvas de peces que respiran aire
y que se crían en la condición más natural de hipoxia
nocturna y normoxia diurna.
ª 2017 Los Autores. Informes fisiológicos publicado por Wiley Periodicals, Inc. en nombre de
JF Méndez-Sanchez y WW Burggren
Material y métodos
Crianza y mantenimiento
Se producen grandes cantidades de huevos en cada cría en
ambos Betta500 huevos) y Trichopodus (1000-2000 huevos). Los
huevos eclosionan en 24-48 hy nadar libremente en 3-4 días a
los 27°C (Méndez-Sánchez y Burggren 2014; Pollak et al. 1981).
LarvaTrichopodus y Betta se mantuvieron desde la eclosión
hasta 35 días después de la fertilización (dpf). Los detalles del
protocolo de cría, la calidad del agua y el mantenimiento de las
larvas se han descrito previamente en detalle (Méndez-Sánchez
y Burggren 2014).
Todas las larvas para un solo experimento se tomaron de la
misma nidada para evitar efectos dentro de la nidada. El día de
la fertilización se designó como 0 dpf. Para cada ciclo
subsiguiente de 24 h se añadió una unidad de 1 día. Las larvas
se criaron desde la eclosión durante 48 h en normoxia. A partir
de entonces, las larvas se transfirieron a diferentes recipientes
flotantes (250 mL) en acuarios de 40 L y se criaron en normoxia
continua (20 kPa) o en hipoxia nocturna intermitente (17 y 14
kPa) hasta 35 dpf (Trichopodus) o 38 dpf (Betta).
Los niveles de oxígeno del agua en los acuarios y en los
recipientes que contienen las larvas se regularon dirigiendo
al agua una corriente de aire ambiental (control, 20 kPa) o
una mezcla de aire ambiental y gas nitrógeno, creando
hipoxia a niveles de 17 kPa o 14 kPa. Los flujos de gas se
regularon con medidores de flujo configurados para
suministrar la mezcla de gas adecuada.
Los contenedores se sellaron con tapas de plexiglás con
válvulas de escape que impiden que el aire atmosférico se
filtre a los contenedores. Cada contenedor de cría se llenó
con agua al 80% de su capacidad, y el 20% restante recibió
el gas que emergía del agua en el contenedor. Esta
configuración aseguró que el gas y el agua
fases de los contenedores estaban en PO2 equilibrio. PO de agua2 fue
monitoreado diariamente usando una sonda de oxímetro óptico
ProODO (YSI Incorporated). correos2 de la fase gaseosa se
midió y controló diariamente con un oxígeno ProOx 110
sensor (Biospherix, Ltd).
Experimentos previos con Betta y Trichopodus han revelado que
incluso la hipoxia relativamente leve cuando se administra
continuamente produce una mortalidad larvaria muy alta (Méndez-
Sánchez y Burggren 2014). Por lo tanto, los experimentos actuales
emplearon un régimen mucho más natural de exposición a hipoxia
nocturna intermitente sincronizada con el ciclo experimental de luz:
oscuridad. Este protocolo imita el ciclo de marcación de la hipoxia en
los hábitats tropicales.
estas los peces evolucionaron. Específicamente, todas las poblaciones
ambas cosas de larvas de especies estuvieron expuestas a 12 h de normoxia.
= 20 kPa) durante el día. La población de control
(CORREOS2
también experimentó solo normoxia por la noche. Aquellos
designados como hipoxia leve (17 kPa) o más grave
ª 2017 Los Autores. Informes fisiológicos publicado por Wiley Periodicals, Inc. en nombre de The
Physiological Society y American Physiological Society
Adaptación hipóxica en larvas de peces que respiran aire
Las poblaciones de hipoxia (14 kPa) se expusieron adicionalmente a
su nivel específico de hipoxia durante 12 h durante la
noche. Cada uno de los tres PO2 poblaciones se creó por triplicado,
con 150 larvas colocadas en tres contenedores de 0,25 L
ers, cada uno con 50 larvas. Las larvas para un experimento
fisiológico particular se tomaron muestras al azar de uno de
los tres contenedores. Una vez realizadas las mediciones, se
procedió a la eutanasia por inmersión en una solución
diluida de MS222 tamponada (250 mg / L) hasta que
cesaron los movimientos operculares.
Se tomaron muestras de las larvas de las tres poblaciones para determinar
las variables fisiológicas a intervalos de 5 días hasta los 35 dpf. Cada larva se
mantuvo en ayunas durante 12 h antes de cualquier medición. Debido al
tamaño más pequeño del embrague deBetta, muestras de esta especie sólo se
tomaron de 20 a 35 dpf para asegurar su fi
individuos cientes para cada METRO_ O2 medición. El cuerpo
Se muestran la masa y la longitud de las larvas de ambas especies.
en la Tabla 1.
Frecuencia Opercular y Frecuencia Cardíaca
Tasa Opercular (FOp, latidos operculares min 1) y frecuencia cardíaca
(FH late min 1) se midieron a los 27°C cada 5 días de 5 a 35
dpf. En larvas de ambosBetta y Trichogaster
el corazón podía observarse directamente a través de la pared
transparente del cuerpo en estas edades tempranas. Las larvas se
colocaron suavemente en una cámara de flujo transparente de 4,5 ml
para la observación de la frecuencia cardíaca y opercular. La cámara tenía
agua bombeada a una velocidad de ~ mL / min desde el experimento.
acuario de cría mental en el correspondiente PO2. Los estudios piloto
revelaron que las larvas volvieron a los valores de reposo de
frecuencia cardíaca y ventilación branquial con 10-15 min de manipulación
suave. No obstante, se permitió que las larvas se aclimataran a las cámaras
durante 1 h antes de que comenzaran las mediciones.
FOp y FH se registró durante 60 segundos utilizando un microscopio
digital (Celestron 44302-A) con un aumento de 150x.
Se analizó una sección de 10 segundos de cada video con Tracker 4.72,
un analizador de video de física de código abierto (Brown, 2017). Este
software se utilizó para realizar un seguimiento automático y simultáneo
de los latidos del corazón y los movimientos del opérculo utilizando
cambios en la luminancia (brillo en una imagen = la parte "blanco y negro"
o acromática de la imagen) que ocurren a lo largo del tiempo en un área
seleccionada de
el video. Un ejemplo de las huellas deFOp y FH
obtenido con Tracker 4.72 se muestra en la figura.
Consumo de oxigeno
Cada 5 días después de la fertilización, las larvas de cada grupo de
tratamiento se evaluaron para determinar la masa específica de rutina.
O2 consumoMETRO _ O2, lmol O2 /g por hora) en nor-
moxia (PO2 = 20 kPa) a 28°C, mediante respirometría cerrada intermitente
mediante un sistema de respirometría de Loligo Systems
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Adaptación hipóxica en larvas de peces que respiran aire JF Méndez-Sanchez y WW Burggren

Tabla 1. Significar Error estándar. N = 5 por cada significar. Los valores corresponden a las larvas utilizadas en las medidas experimentales.

CRIADO PO2 (kPa)

14 17 20

Masa mojada Largo Masa mojada Largo Masa mojada Largo

Especies DPF promedio (mg) promedio (mm) promedio (mg) promedio (mm) promedio (mg) promedio (mm)

Betta 20 1,80 0,24 5.88 0,74 1,90 0,24 5.47 0,74 2,27 0,24 5,62 0,74
splendens 25 2,50 0,24 6.31 0,74 5.10 0,21 6,96 0,64 1,10 0,24 5,06 0,74
30 2,90 0,24 6,80 0,74 6.13 0,24 7.53 0,74 5.40 0,24 6,79 0,74
35 3,60 0,24 6,98 0,74 15.20 0,24 10.49 0,74 5.50 0,24 7.31 0,74
38 7.09 0,14 8.26 0,43 7.80 0,13 8,62 0,41 10.49 0,14 8,94 0,43
Trichopodus 5 0,26 0,08 3,61 0,42 0,26 0,08 3,61 0,42 0,26 0,08 3,61 0,42
trichopterus 10 0,40 0,12 3.37 0,67 0,27 0,10 3,55 0,55 0,23 0,10 3,21 0,55
15 0,57 0,10 4.29 0,55 0,50 0,10 3,81 0,55 0,50 0,10 4.36 0,55
20 1,13 0,10 5,89 0,55 0,80 0,10 5.41 0,55 1,00 0,10 5.52 0,55
25 0,93 0,10 5.38 0,55 0,97 0,10 5,20 0,55 1,33 0,10 6.07 0,55
30 1,67 0,10 6.02 0,55 1,43 0,10 5,94 0,55 2,70 0,10 6,93 0,55
35 5.11 0,06 7,95 0,33 3.35 0,07 7,46 0,39 3,61 0,06 7.88 0,33
37 6.05 0,07 8.14 0,39 3,95 0,05 7.73 0,30 4.36 0,05 7.71 0,30

(Tjele, Dinamarca) - ver también (Lefevre et al. 2016). TodosMETRO
Las mediciones se realizaron en larvas en ayunas de 12 h durante
horas de luz en respirómetros inicialmente llenos de nor-
agua moxica (PO2 = 20 kPa). Las larvas se colocaron en un
Cámara de microrespirómetro de vidrio de borosilicato de 2,0 ml y
Se dejó que se aclimatara durante 1 h en el respirómetro mientras
se refrescaba suavemente el agua del depósito exterior utilizando
una bomba peristáltica. Se utilizaron cuatro cámaras
simultáneamente. Una cámara para cada uno contenía solo agua
aireada y sirvió como muestra en blanco para determinar los efectos
de la posible respiración microbiana. La cámara en blanco designada
_ O2 ser observado directamente en los respirómetros individuales.
Sin embargo, observaciones separadas de larvas Betta indicaron que
el movimiento locomotor fue poco frecuente durante los primeros
35 dpf, lo que sugiere que nuestra RMR medida estaba cerca de la
tasa metabólica estándar, al menos para esta especie.
Tensión crítica de oxígeno (PAGCrit, en kPa) es la presión
parcial de oxígeno (PO2) en que rutina METRO _ O2 no puedo
ya se mantendrá en niveles normóxicos como PO2 más lejos
disminuye. PAGCrit se midió utilizando el mismo diseño
experimental y aparato que para la medición de rutina
_ O2 pero usando respirometría cerrada en lugar de inter-
METRO

se hizo girar a través de las cuatro cámaras durante el transcurso de
cuatro corridas. Inevitablemente, el consumo de oxígeno microbiano
estaba por debajo del nivel de detección del sistema (precisión
a << 0.0005 lmol O2 /g por hora). Para determinar la
_ O2, las larvas se colocaron en agua aireada, y
rutinaMETRO
la disminución de PO2 (típicamente 1-3 kPa) en cada
respirómetro que contiene un pescado y el blanco se midió para
2-6 h, dependiendo del O de la larva2 consumo. correos2
la disminución se midió utilizando temperatura compensada
Sensores planos de fibra óptica conectados a un medidor OXY-4
(PreSens). Las señales de estas sondas se visualizaron en una
computadora con el sistema de adquisición de datos automatizado
DAQ-M. El software AutoResp (Loligo Systems ApS) calculó el
consumo de oxígeno específico de masa a partir de
la tasa de O2 declive en cada cámara con el tiempo, el tiempo
transcurrido, el volumen de la cámara y la masa de peces.
Esta METRO_ O2 se denominó tasa metabólica de rutina (RMR)
ya que, aunque hubo poco o ningún efecto de
acción dinámica asociada con la alimentación dada la naturaleza de
ayuno de los peces, el nivel de actividad de los peces no pudo
respirometría de fl ujo continuo. correos2 en los
respirómetros se dejó caer hasta cerca de 0 kPa. Un bifásico
modelo de regresión lineal (Mueller et al.2011; Yeager y
Ulstch 1989) se aplicó al PO2 versus METRO _ O2 datos.
Para evitar los efectos de confusión de la variación dentro del embrague,
PAGCrit solo se midió en seis grupos obtenidos originalmente
de la misma nidada de huevos. PAGCrit se determinó el primer
día en el que se observó la respiración de aire (~ 35 pdf).
análisis estadístico
Las comparaciones MANOVA se realizaron en METRO_ O2 PAGCrit,
FH y FOp usando PO2, la edad y, en algunos casos, la especie,
_ O2 para cor-
como factores. MANCOVA también se realizó enMETRO
rect para el efecto de la edad, utilizando los días de posfertilización como
una covariable. Para comparar el efecto de PO2 en la relación
nave entre FH y FOp, También se utilizó la comparación lineal de
pendientes e intersecciones.
Los grupos de tratamiento se consideraron significativamente
diferentes en P < 0,05. Todos los datos se expresan como media 1

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JF Méndez-Sanchez y WW Burggren Adaptación hipóxica en larvas de peces que respiran aire

error estándar (SE). Los valores de N se indican para las medias el dpf 5 Trichopodus expuesto crónicamente a leves
individuales y el número total de larvas utilizadas se indica en las hipoxia (PO2 = 17 kPa de) estaban exhibiendo realmente un
descripciones estadísticas. batido opercular (Fig. 1B). Sorprendentemente, sin embargo,
Todas las larvas de peces que se utilizaron en esta investigación la población criada en un nivel aún más bajo de oxígeno
se trataron de acuerdo con las normas y directrices federales de EE. (14 kPa) aún no ventilaba sus branquias en dpf
UU. Este estudio fue aprobado y monitoreado por el Comité de Uso y 5. A partir del 10 dpf, las tres poblaciones de Tri-
Cuidado de Animales de la Universidad del Norte de Texas (Proyecto chopodus estaban ventilando activamente sus branquias, pero
número 1111-16). no eran había una variación significativa asociada con el nivel de
hipoxia (F = 0,6, gl = 2, 60, y P> 0,05)
(Figura 1B).
Resultados

Tasa de ventilación ocular Ritmo cardiaco

(1) Desarrollo normóxico: Larva Betta criado y medido (1) Desarrollo normóxico: Ritmo cardiaco en larva Betta
afectados por la normoxia rápida y extensamente venti5 criados y medidos en normoxia no mostraron cambios
presentaban dolor en las branquias dpf, el primer día de significativos en función del desarrollo (F = 0,4,
en la medición, y tenían consumir completamente su df = 2, 63 y P> 0.05) (Fig. 2A), con un promedio de frecuencia
yema. FOp en larva Betta no varió significativamente cardíaca general de 156 4 latidos / min. Este valor
a través del desarrollo (F = 0.4, gl = 2, 63 y fue ~ 25% más bajo que para Trichopodus en toda comparación
P> 0.05), con un promedio de 77 3 latidos operculares / min sobre etapas de desarrollo ble, donde en general FH durante todo
el período de desarrollo monitoreado (Fig. 1A). En contraste con el período de seguimiento fue de 212 3 latidos / min.
Betta, larva Trichopodus criados y medidos en normoxia aún no A diferencia de Betta, sin embargo, FH en Trichopodus
habían establecido el latido opercular en el dpf 5 (Fig. 1B). Sin disminuyó lenta y significativamente con el desarrollo
embargo, una vez que el movimiento opercular (F = 29.1, gl = 2, 60 y P < 0,0001) (figura 2B).
Los comentarios comenzaron mucho más tarde a los 10 dpf, el total FOp (2) Desarrollo hipóxico: Frecuencia cardíaca en larvas de ambos
valor promedio de 173 6 latidos / min fue mayor en Betta y Tricopodus criados crónicamente en hipoxia no
Trichopodus que en Betta en cualquier etapa de desarrollo mostraron cambios significativos en función del
dada. aumento del nivel de oxígeno (F = 0,4, df = 2, 63 y P>
(2) Hipoxia crónica: La cría en hipoxia crónica (acuática y 0,05) y (F = 0,6, df = 2, 60 y P> 0.05) (Figura 2).
aérea combinada) no indujo ningún cambio
significativo en la ventilación branquial medida en
Relación latido cardíaco-frecuencia opercular
normoxia en larvas Betta (F = 7, df = 6, 63 y P> 0,05)
(figura 1A). Aunque en la población normóxica de Las interacciones entre la frecuencia cardíaca y la frecuencia opercular se
Trichopodus no hubo latido opercular a 5 dpf, toman a menudo como una indicación de cardiorrespiratorio neural.

400 400
A B
Betta Trichopodus
350 14 kPa 350 14 kPa
17 kPa 17 kPa
300 20 kPa 300 20 kPa
FOp (latidos / min)

250 250

200 200

150 150

100 100

50 50

0 0
5 10 15 20 25 30 35 5 10 15 20 25 30 35
Etapa de desarrollo (dpf)

Figura 1. Comparación de la tasa opercular (FOpag) desde 5 días a 35 días después de la fertilización en (A) Betta splendens y B) Trichopodus
trichogaster criado en tres niveles diferentes de correos2. Se presentan las medias SE. N = 9. Las líneas horizontales representan el promedio FH para todas las edades.

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Physiological Society y American Physiological Society Página 5
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400 400
A Betta B Trichopodus
350 14 kPa 350 14 kPa
17 kPa 17 kPa
20 kPa 20 kPa
300 300

250 250

FH (beats / nim) 200 200

150 150

100 100

50 50

0 0
5 10 15 20 25 30 35 5 10 15 20 25 30 35
Etapa de desarrollo (dpf)

Figura 2. Una comparación de la frecuencia cardíaca (FH) en larva Betta splendensA) y Trichopodus trichogaster (B) hasta 35 días después de la fertilización en

tres niveles de PO2. Medio SE se presentan. N = 9. Las líneas horizontales representan el promedio FH para todas las edades.

coordinación en peces (Dick et al. 2014; Schulz et al. 2013; Taylor

O específico de masa2 consumo
1985; Taylor et al. 2006). Rastros representativos de la frecuencia
opercular y la frecuencia cardíaca registradas simultáneamente en (1) Desarrollo normóxico: Larva Betta mostró un patrón complejo de
un dpf 35Betta splendens se muestran en la Figura 3. En parte cambio en el desarrollo en la oxigenación rutinaria
debido a variaciones considerables en la duración del ciclo opercular consumo de genMETRO_ O2) en condiciones normóxicas,
dentro de los peces individuales, la interacción de con valores significativamente más altos en las primeras etapas y
FH y FOp no mostraron diferencias entre edades en valores decrecientes más tarde en el desarrollo larvario (F =
Betta o Trichopodus, con la única excepción de dpf 5 Tri- 74, gl = 4, 228 y P < 0,0001) (figura 5A). Trichopodus
chopodus. En consecuencia, el efecto de este factor no fue presentado de manera similar una rutina superior METRO _ O2s durante la epoca

considerado desde la perspectiva de su interacción, y est etapas de desarrolloF = 137, gl = 6, 167 y

datos para el FH:FOp La relación se determinó a partir de un P < 0,0001) (Fig. 6A), pero rápidamente se
grupo de todos los individuos de 5 a 35 dpf. De esta generación rutina estable METRO_ O2 ~9.03 lmol O2 /g por hora
población general se determinó que la interacción de durante el resto del desarrollo (Fig. 6A). Esta
FH y FOp se vio significativamente afectado por el nivel de crianza de _ O2 fue
nivel de METRO aproximadamente un 60% más alto que en

hipoxia en ambos Betta y Trichopodus. Larva Betta criado en
la normoxia varió significativamente de la línea de identidad
(relación 1: 1), mostrando un tiempo aproximado de 3 latidos
por 1 latido opercular (Fig. 4A). Sin embargo, la crianza en
cualquier nivel de hipoxia crónica resultó en patrones de FH:
FOp relación de ~ 2: 1, que eran significativamente diferentes
entre sí, de la relación 1: 1, y de la línea que describe
ing la relación normóxica (Fpendientes = 2,57; gl = 3,7;P < 0.05 y F
intersecciones = 14,02; gl = 3,7;P < 0,001). Esencialmente, los
tratamientos hipóxicos aumentaronFOp en comparación con la
larva normóxica con el mismo FH. Larva Betta también tendía a
tener un FH:FOp con una pendiente más similar a la relación 1: 1
que a la pendiente normóxica. Para larvasTrichopodus la FH:
FOp La relación fue estadísticamente idéntica a una relación
1: 1 (Fig. 4B), y no mostró diferencias significativas entre
larvas criadas en normoxia y ya sea
larvas de hipoxiaFpendientes = 1,62; gl = 3,7;P> F
intersecciones = 0,83; gl = 3,7;P> 0,05).
Betta en etapas de desarrollo comparables.
(2) Desarrollo hipóxico. Los efectos de la crianza hipóxica fueron
complejos enBetta, como fueron los cambios durante su
desarrollo normóxico. Exposición hipóxica crónica leve
seguro (17 kPa) rutina realmente estimulada METRO _ O2 encima
niveles de control (normóxicos). Sin embargo, más severo
crianza hipóxica crónica (14 kPa) en Betta Deprimido
rutina METRO_ O2 en todas las etapas del desarrollo (F = 73,9,
gl = 2, 228 y P < 0,0001) (figura 5A). Analizando el
efecto de la hipoxia en METRO _ O2 corregido por edad (es decir,
usando la edad como una covariable) en Betta reveló un significado
efecto de hipoxia en el grupo de 17 kPa levemente
hipóxico (F = 18.2, gl = 2, 227 y P < 0,0001) (figura 5B).
En marcado contraste conBetta, sin embargo, en
Trichopodus ningún nivel de hipoxia crónica inducida
nivel de cambios signi fi cativos en METRO_ O2, confirmado analizando
0.05 y el efecto de la hipoxia corregido por la edad (F = 0,2,
gl = 2, 167 y P> 0,05) (figura 6B).

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Incremento
Luminancia
Disminución Movimiento del opérculo
Incremento
Disminución Latido del corazón
0 1 2 3 4 5
Tiempo (seg)
Figura 3. Rastros representativos tomados del análisis de software de imágenes de
video de Betta splendens35 días después de la fertilización) elevado en hipoxia (17
kPa). Las líneas verticales discontinuas hacia la derecha de los paneles ilustran la
relación ~ 2: 1 de latido cardíaco a movimiento opercular en este trazo. Consulte el
texto para obtener detalles adicionales.
Presión parcial crítica de oxígeno (PAGCrit)
Un ejemplo de los datos brutos para el cálculo de PAGCrit se
muestra en la Figura 7. Betta y Trichopodus mostró dos
patrones diferentes y opuestos para los efectos de la cría de oxígeno
nivel gen en PAGCrit medido en dpf 35 (Fig. 8). En larva
Betta, PCrit se correlacionó positivamente con la cría de PO2
(F = 5.5, gl = 2, 21 y P < 0,05), con PAGCrit a 14 kPa 37%
menor que el valor en la población normóxica. En
contraste, en Trichopodus larvas el PAGCrit en realidad aumentó a medida
que las condiciones de crianza se volvieron más hipóxicas (F = 17, gl = 2,
19, y P < 0,0001), con crianza crónica en un PO2 de 17
y 14 kPa PO2 creciente PAGCrit a un PO más alto2s en un 24% y un
70%, respectivamente.
Discusión
Desarrollo en Normoxia
La frecuencia ventilatoria (FOp) de larva Betta y
Trichopodus en normoxia fue ~ 80 y ~ 175 latidos / min,
respectivamente. Aunque estos dos valores cubren un rango
bastante amplio de tasas operculares, caen dentro del amplio
rango de valores para larvas de otros peces teleósteos acuáticos
de agua dulce a temperaturas similares o cuando se corrigen
para diferentes temperaturas usando un Q10 de 2- por ejemplo,
(Burggren et al. 2016; Holeton 1971; Lerner et al. 2007;
Vosyliene et al. 2005). Estas tasas de ventilación branquial de las
larvas son considerablemente más altas que las tasas de
ventilación en los adultos mucho más grandes de la misma
especie de peces estrictamente acuáticos o que respiran aire.-
por ejemplo, (Cerezo et al. 2006; Kalinin et al. 2000; McKenzie et
al. 2007; Porteus et al. 2011; Richards y Haswell 2011), como se
esperaría de los efectos de escala en los procesos fisiológicos.
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Physiological Society y American Physiological Society
Adaptación hipóxica en larvas de peces que respiran aire
Frecuencia cardíaca en larvas Betta y Trichopodus fue ~ 160 y
~ 210 latidos / min, respectivamente. Existen relativamente
pocas mediciones de la frecuencia cardíaca para las larvas de
especies que respiran aire o estrictamente acuáticas, pero las
tasas registradas en este estudio están dentro del rango de las
registradas a temperaturas similares (27-28̊°C) en otra larva de
peces que respiran aire, el gar tropical Atractosteus tropicus (
Burggren y col. 2016) y en larvas de pez cebra desenfrenado (
Danio rerio), por ejemplo, (Barrionuevo y Burggren 1999; Jacob
et al.2002; Kopp et al.2014; Miller et al.2014; Parker et al.2014;
6 7 Rider et al.2012; Rombough 2007; Steele et al.2011; Velasco-
Santamaria y col.
2011). A este respecto, las primeras etapas estrictamente acuáticas de
estos peces que respiran aire se parecen fisiológicamente a las de los
peces acuáticos de agua dulce, en general.
Tanto la frecuencia opercular como la frecuencia cardíaca
generalmente cambian durante el desarrollo temprano en los
vertebrados, mostrando patrones complejos de cambio que a
menudo se caracterizan por un aumento inicial durante las primeras
fases de la organogénesis seguido de disminuciones predichas a
partir de la escala alométrica (Burggren y Warburton 2005; Burggren
2005). Sin embargo, en este estudio, ni la frecuencia cardíaca ni la
opercular mostraron cambios importantes durante el desarrollo en
Betta o Trichopodus. Esto puede sugerir una falta de control
neuronal y hormonal de ambos parámetros durante los primeros 35
días de posfertilización (McKenzie et al. 2007; Taylor et al. 2010)
antes del inicio de la respiración de aire en estas especies (Mendez-
Sanchez y Burggren 2014). ). Este sería un desarrollo mucho más
tardío de los reflejos respiratorios que en la ropa tropical que respira
aire.Atractosteus tropicus, pero esta especie comienza a respirar aire
mucho antes alrededor de las 4-5 dpf a temperaturas similares
(Burggren et al. 2016). En cualquier caso, se requerirá la provocación
por factores estresantes (p. Ej., Temperatura, oxígeno, actividad)
para con fi rmar el momento específico del inicio de la regulación
cardiorrespiratoria enBetta y Trichopodus.
El acoplamiento de la actividad cardíaca y respiratoria se ha
apreciado durante mucho tiempo y brinda información sobre la
madurez y la complejidad de los sistemas reguladores fisiológicos
(Dick et al. 2014; Schulz et al. 2013; Taylor 1985; Taylor et al. 2006).
El FH:FOp relación de larva Betta era aproximadamente 3
latidos del corazón por cada latido opercular. ElFH:FOp proporción en
larvas Trichopodus fue mucho más bajo en ~ 1: 1. Ha sido
especularon que una coordinación entre la ventilación y la frecuencia
cardíaca en la normoxia puede mejorar el transporte de gas a través de
las branquias al hacer coincidir el suministro convectivo de oxígeno a las
branquias con la capacidad de la sangre de perfusión para eliminarlo
(Rombough 1998; Smatresk et al. 1986). Esto podría
Realmente haciendo Trichopodus más eficiente en la extracción de O2
del agua. En los adultos de la respiración de aire facultativa
pescando, Lepisosteus osseus (Rahn y col. 1971), el acoplamiento entre la
frecuencia cardíaca y la relación de ventilación branquial en la normoxia
también fue de ~ 1: 1 (Smatresk et al. 1986). Para adultos de otro
respirador de aire facultativo Hoplerythrinus unitaeniatus
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Adaptación hipóxica en larvas de peces que respiran aire JF Méndez-Sanchez y WW Burggren

300 A 300 B
Betta Trichopodus
250 14 kPa 250 14 kPa
17 kPa
17 kPa
20 kPa
20 kPa

FOp (latidos / min)

200 150

150 150

100 100

50 50 1: 1

1: 1

0 0
0 50 100 150 200 250 300 0 50 100 150 200250300

FH (latidos / min)

Figura 4. La frecuencia cardíaca: relación de frecuencia opercular (FH: FOp) en larvas de (A) Betta splendens y B) Trichopodus trichopterus. Se combinaron los datos de
5 dpf a 35 dpf, ya que el análisis preliminar no reveló efectos significativos del desarrollo. Las líneas muestran los datos de tres grupos.
criado en diferentes niveles de PO2. n = 20 por cada orden de compra2 grupo de cada especie. En todos los casosr> 0,9 y P < 0,05 indica la importancia de la relación.
Consulte el texto para obtener un análisis estadístico de las diferencias entre los grupos experimentales.

(Oliveira et al. 2004), la frecuencia ventilatoria media fue un
poco más del doble de la frecuencia cardíaca, una relación típica
para un pez que respira estrictamente agua (McKenzie et al.
2007). Para el respirador de agua adulto tolerante a la hipoxiaPiar-
actus mesopotamicus, fH:FOp aproximadamente 3: 1 (Leite et al.
2007; Taylor et al. 2009). Claramente, larvalBetta mostró menos
movimientos operculares por latido del corazón que las otras dos
especies de respiradores de aire facultativos que emplean respiración
acuática. Esto podría estar relacionado con el bajo nivel de actividad física
que hemos observado en larvas.Betta. Así, en normóxico
condiciona el alto FH:FOp proporción podría permitir tejido adecuado
O2 entrega. Además, durante las primeras etapas del desarrollo, es probable que la
respiración cutánea también esté directamente involucrada en el suministro de gas.
intercambio (ver (Blank y Burggren 2014; Feder y Burggren 1985; Liem
1981; Wells y Pinder 1996b), restando importancia al acoplamiento
cardiorrespiratorio en las etapas tempranas del desarrollo. Sin embargo,
una respuesta definitiva sobre la importancia del acoplamiento
cardiorrespiratorio en los peces en desarrollo, a diferencia de los adultos,
tendrá que esperar datos adicionales.
Larva Trichopodus tenía una rutina de METRO
O2 /g por hora, que fue considerablemente más alta que las larvas
Betta, 4,8 0,34 lmol O2 /g por hora. De hecho, la rutina
_ O2 de larvas de gurami se encuentra en el rango de las larvas de
METRO
_ O2 de
peces estrictamente acuáticos activos. La rutina mediaMETRO
larva Betta estaba entre los valores reportados de aire larvario
respiradores y respiradores de agua (Bagatto et al. 2001;
Barrionuevo et al. 2010; Gore y Burggren 2012; Graham
1997; Lucas et al. 2014; Peters 1978; Rombough 1998;
Wells y Pinder 1996a). Simple observación de larvas
Trichopodus criado en normoxia revela que son nadadores
activos con una alta demanda de oxígeno, en comparación con
las larvas Betta que es mucho más probable que descansen
sobre el sustrato (Méndez-Sánchez y Burggren 2014),
Trichopodus y Betta ocupan posiciones considerablemente diferentes
en el gradiente conductual y locomotor de los estilos de vida de los peces
(Dwyer et al. 2014; Stoffels 2015). El estilo de vida más lento deBetta, que
es un depredador de emboscada o un recolector "saltatorio", tiene
hábitos principalmente bentónicos, pero es capaz de arrancar y girar
rápidamente para presas de alta aceleración
capturar. En consecuencia, las tasas metabólicas bajas y la P altaCrit
Los valores caracterizan el metabolismo de Betta.
El PAGCrit de larva Betta fue de 7,2 a 0,4 kPa. Esta com-
pares con 4.6-8.1 kPa para larvas Hoplosternum littorale
(Sloman et al.2009), 9.3 1.0 kPa para adultos del
respiración de aire facultativa Amia calva (Porteus y col.
2014) y 2-6 kPa para adultos de Mogurnda adspersa,
Melanotaenia fl uviatilis, y Hypseleotris sp. expuestos a
episodios de hipoxia natural como consecuencia de sequías
(Stoffels 2015). PAGcritico para larvas de los acuáticos Danio rerio
están en el rango de 7,3-9,9 kPa (Barrionuevo y
Burggren 1999; Barrionuevo y col. 2010).PAGCrit se ha
considerado un indicador de tolerancia a la hipoxia
_ O2 ~9.03 lmol (Chapman et al. 2002; Mandic et al. 2013). Una vez más, esta
característica paraBetta está en el medio de una gama de peces
acuáticos y facultativos que respiran aire, apuntando a
su hábito facultativo de respirar aire. Un intermedioPAGCrit
facilita la posibilidad de ajustar su función respiratoria
formación a una estrategia de respiración de agua o aire
(Robertson et al. 2014).
Una vez más en contraste con Betta, Trichopodus se adapta a un
estilo de vida más rápido - un depredador activo de crucero y
persecución con natación de resistencia y sprints para persecuciones
sostenidas, patrullaje, alimentación a la deriva, búsqueda, etc. Estos
rasgos se reflejan en esta especie con tasas metabólicas más altas y
baja PCrit, que son característicos de los peces que nadan más
rápidamente.

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8 La Sociedad Fisiológica y la Sociedad Americana de Fisiología
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10
A B
25 * Betta
14 kPa 8 **
17 kPa
20 20 kPa

mes2 (μmol O2 /g / h)
6
15

* 4
10

5
* 2

0 0
20 25 30 35 38 14 17 20
Etapa de desarrollo (dpf) PO de crianza2 (kPa)

Figura 5. Consumo de oxígeno de rutina (METRO_ O2) de larva Betta splendens. (A) METRO_ O2de 20 a 20-35 dpf criados en tres niveles de PO2. (B)
METRO_ O2 corregido por diferencias de edad en las tres poblaciones de larvas. Se presentan las medias SE.n = 9. Un * indica una diferencia significativa
desde el control (20 kPa).

(14 kPa) (Figura 6). Los ajustes fisiológicos a la extracción de

Desarrollo en hipoxia crónica intermitente.
Las diferentes especies de peces emplean diferentes enfoques para
tratar la hipoxia acuática. Resistencia a la hipoxia, la capacidad
ity para mantener activamente O2 extracción y, por lo tanto, la tasa metabólica
de rutina incluso cuando O2 los niveles caen, permite que los animales
explotar entornos con variable O2 niveles (Mandic et al.
2013). El re fl ejo de hiperventilación es crítico para este
estrategia. Sin embargo, algunas especies exhiben tolerancia hipóxica.
(distinto de la resistencia), según el cual, como PO ambiental2
cae, el pez ya no mantiene activamente las tasas normales de
aeróbico O2 consumo. Esto requiere la capacidad de tolerar
niveles crecientes de hipoxia tisular (Perry 2011), y
a menudo se correlaciona con una PO crítica más baja2 (
Chapman y col. 2002; Mandic y col. 2013).Betta y Trichopodus
ambos respondieron fisiológicamente a la crianza en hipoxia
crónica intermitente, pero con diferencias muy específicas de
especie, como se considerará ahora.
Betta
En Betta criado bajo hipoxia leve (PO2 = 17 kPa), rutina
METRO_ O2 se elevó en la mayoría de las etapas de desarrollo
(Fig.5), lo que demuestra que estas larvas pueden regular y
aumentar el consumo de oxígeno acuático, incluso en una etapa
larvaria temprana. A este respecto, las larvasBetta parece ser
como las larvas de especies acuáticas activas como Danio rerio,
cuya absorción de oxígeno parece aumentar con una
hipoxia leve (Barrionuevo y Burggren 1999; Barrionuevo
et al. 2010). Sin embargo, la rutinaMETRO_ O2 en Betta fue reducido
en comparación con la normoxia bajo estrés por oxígeno más severo
oxígeno del agua hipóxica para mantener la homeostasis son
costosos (Perry 2011; Perry et al. 2009) y el costo no puede
sostenerse fácilmente en una hipoxia más severa. En cualquier
caso, la rutina bajaMETRO _ O2 presentado por larva Betta a
14 kPa también refleja su capacidad limitada para mantener O2
captación en este nivel de hipoxia, que se refleja en una baja
supervivencia en este PO2 tanto en hipoxia continua como
intermitente (Méndez-Sánchez y Burggren 2014).
Larva Betta criado crónicamente en condiciones hipóxicas
ciones mostraron un PAGCrit eso fue 30% más bajo que cuando
se crió en normoxia. Una bajaPAGCritrefleja la capacidad de
val Betta para seguir extrayendo O2 a niveles de oxígeno progresivamente
más bajos, esencialmente haciéndolos más resistentes a
hipoxia y correlacionado con el hecho de que esta especie
ha evolucionado en aguas más hipóxicas que Trichopodus
(Froese y Pauly 2016; Monvises et al.2009; Rainboth
1996).
Los respiradores de aire facultativos desarrollaron el hábito de
respirar aire en respuesta a condiciones ambientales impredecibles,
especialmente con respecto a la temperatura ambiente y el oxígeno
(Brauner et al.2004; Graham 1997; Randall et al.
1981). Ser un respirador de aire facultativo implica la
capacidad de ajustar variables fisiológicas ante situaciones
ambientales impredecibles. Tal habilidad era evidente
en larva Betta al examinar el FH:FOp relación y cómo esta
variable se vio afectada por la cría hipóxica.
La hipoxia crónica indujo niveles más altos de FOp al mismo
FH y la relación entre estas dos variables cambió de 3: 1
en normoxia a 2: 1 en hipoxia. Este pariente
El aumento de la perfusión en comparación con la ventilación también puede
mejorar el transporte de gas a través de las branquias (Smatresk et al.

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12
A B
60 Trichopodus
* 14 kPa
17 kPa 10
50 20 kPa

8
40

mes2 (μmol O2 /g / h)
30
* 6

20
* 4

10 2
*
0 0
5 10 15 20 25 30 35 14 17 20
Etapa de desarrollo (dpf) PO de crianza2 (kPa)

Figura 6. Consumo de oxígeno de rutina de METRO_ O2 larva Trichopodus trichopterus. (A) METRO_ O2a través de 35 dpf criados en tres niveles de PAGO2. El
la línea horizontal indica el valor promedio en todas las etapas del desarrollo. (B)METRO_ O2 corregido por diferencias de edad en las tres poblaciones
de larvas. Se presentan las medias SE.n = 9. Un * indica una diferencia significativa con el control.

1986), lo que potencialmente hace que esta especie sea más
eficiente en la extracción de O2 del agua en condiciones hipóxicas.
Trichopodus
Larva Trichopodus, a diferencia de las larvas Betta, mostró poca o
ninguna respuesta fisiológica a la hipoxia acuática crónica, una falta
de plasticidad fisiológica potencialmente haciendo que esta especie
sea menos tolerante a la hipoxia (Chapman et al.2002; Mandic
et al. 2013; Perry 2011). Esta característica puede
explicar la baja supervivencia global de las larvas Trichopodus
en hipoxia (Méndez-Sánchez y Burggren 2014). Como un
respirador de aire obligado, el único mecanismo que las larvas
Trichopodus tener que escapar de la hipoxia acuática es recurrir
a la respiración de aire (Graham 1997). La crianza en hipoxia
_ O2 de larva
crónica no tuvo un efecto significativo en la rutina.METRO
Trichopodus pero aumentó PAGCrit. Por lo tanto, Trichopodus
mostró menos tolerancia a la hipoxia cuando se crió en un más
ambiente hipóxico. La incapacidad de las larvasTrichopodus
además para mantener el consumo de oxígeno acuático es probable

20 8 Betta
A
Larva 1 Trichopodus
Larva 2 C
Larva 3
Larva 4 B
15 6 B
mes2 (μmol O2 /g / h)

PAGcrit = 6,4 kPa

B
PAGcrit (kPa)

10 a
4

5
2

(8) (7) (6) (7) (8) (6)

0
0 5 10 15 20 0
14 17 20
correos2 (kPa)
PO de crianza2 (kPa)
Figura 7. Rastros representativos de la rutina METRO_ O2 con PO decreciente2
en cuatro larvas Trichopodus (35 dpf) criado en crónico intermitente Figura 8. Comparación de PAGCrit para larvas Betta y Trichopodus
hipoxia (14 kPa). Diferentes símbolos representan una larva diferente, y criado en diferentes niveles de PO2 a 35 dpf. Los recuadros encierran medias
cada símbolo individual representa una sola medida de METRO_ O2 en estadísticamente idénticas (P> 0,05). n valores para cada grupo son
el PO indicado2. entre paréntesis.

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10 La Sociedad Fisiológica y la Sociedad Americana de Fisiología
JF Méndez-Sanchez y WW Burggren
correlacionado con el hecho de que el juvenil y el adulto Trichopodus
son respiradores de aire obligados (Graham 1997).
Colectivamente, entonces, las respuestas fisiológicas a la
hipoxia exhibidas por Betta puede considerarse más plástico
que Trichopodus, permitiendo una compensación fisiológica
mejorada a la hipoxia ambiental (West-Eberhard 2005). Larva
Betta fue capaz de ajustar METRO _ O2, PAGCrit, FH y FOp en respuesta
a la hipoxia para aumentar su capacidad de resistir la hipoxia. Fac-
Se podría esperar que los respiradores de aire estimulantes
sean más plásticos en sus respuestas, dado que tienen dos
opciones para el oxígeno derivado del medio ambiente. - aire o
agua - y hasta cierto punto con plasticidad mejorada podrían
enfatizar un método respiratorio sobre otro dependiendo de las
condiciones ambientales (Graham 1997). Esta plasticidad
fenotípica del desarrollo larvario inducida por hipoxia en
Betta ocurre de manera similar en el totalmente acuático Danio rerio, en
que su mayor tolerancia a la hipoxia (menor PCrit) se
asoció con la inducción de HIF-1 durante
ventanas de desarrollo (Robertson et al. 2014).
Plasticidad del desarrollo respiratorio y
heterogeneidad fisiológica
Curiosamente, en larvas Trichopodus (pero no Betta) la cría
crónica en hipoxia leve en realidad avanzó el inicio de la paliza
opercular antes de los 5 dpf, en comparación con los 10 dpf en
la población normóxica. Esta respuesta, aparentemente
adaptativa en el sentido de que permitiría un acceso más
temprano al oxígeno acuático, proporciona otro ejemplo de
heterogeneidad, junto con el avance del inicio de la respiración
de aire (Méndez Sánchez y Burggren 2014). Heterokairy, una
forma de plasticidad fenotípica del desarrollo dentro de
poblaciones o individuos, es el cambio en el momento del inicio
del desarrollo, especialmente de los sistemas reguladores
fisiológicos y sus componentes, a nivel individual o poblacional
(Spicer y Burggren 2003; Spicer et al. 2011). Tales ejemplos se
han mostrado principalmente en invertebrados, por lo que la
observación de este fenómeno en un vertebrado es digna de
mención.
En conclusión, estos datos fisiológicos indican que las larvas Betta
está en muchos sentidos mejor adaptado a la supervivencia acuática
que las larvas Trichopodus. Esto se correlaciona bien con los hábitats
más hipóxicos habitualmente habitados por larvas. Betta.
Expresiones de gratitud
Agradecemos la crítica constructiva de este estudio de los
Dres. Ed Dzialowski, Dane Crossley II, Ione von Herbing y
Pamela Padilla.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
ª 2017 Los Autores. Informes fisiológicos publicado por Wiley Periodicals, Inc. en nombre de The
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