Efecto Fuego Sobre Gremios Aves - Tesis MSC - Fernando Novoa - 2019

PONTIFICIA UNIVERSIDAD CATOLICA DE CHILE
FACULTAD DE AGRONOMIA E INGENIERIA FORESTAL

DIRECCION DE INVESTIGACION Y POSTGRADO
PROGRAMA DE POSTGRADO EN CIENCIAS DE LA AGRICULTURA
MAGISTER EN RECURSOS NATURALES
EFECTOS DE LOS INCENDIOS FORESTALES SOBRE LOS GREMIOS DE

AVES DEL BOSQUE TEMPLADO ANDINO DEL SUR DE CHILE
Tesis presentada como requisito para optar al grado de

Magister en Recursos Naturales
por:
Fernando Javier Novoa Galaz
Comité de Tesis
Profesor Guía: José Tomás Ibarra (PhD)
Profesores Informantes:
Tomás Altamirano (PhD)
Cristián Bonacic (PhD)
Junio 2019
Santiago-Chile
Agradecimientos
Agradezco a la Comisión Nacional de Investigación Científica y Tecnológica

(CONICYT) por financiar esta tesis a través del proyecto FONDECYT de Inicio
11160932. También agradezco el apoyo logístico y humano de quienes forman el
Centro UC de Desarrollo Local (CEDEL), Campus Villarrica de la UC.
Gracias a la Corporación Nacional Forestal (CONAF) de la Región de La Araucanía

(IX Región), que proporcionó personal de apoyo, instalaciones y equipo para llevar a
cabo el trabajo de campo durante cada temporada de muestreo. Gracias a Eleodoro
Gutiérrez (Administrador RN China Muerta), Mario Higuera (Administrador RN
Malleco), Álvaro Marín (Administrador PN Tolhuaca) y al equipo de Guardaparques
por su apoyo y colaboración a lo largo del proyecto. También Agradezco al Profesor
Don Melnick del Departamento de Ecología, Evolución y Medio Ambiente de la
Universidad de Columbia por el apoyo durante el desarrollo del proyecto: Causes and
consequences of wildfires in Chile, Columbia University President´s Global Innovation
Fund para la continuidad de los estudios sobre fuego.
Agradezco a mi comité de tesis: Tomás Ibarra, Tomás Altamirano y Cristián Bonacic

por su apoyo, tiempo, disposición y confianza, además de todas las enseñanzas que
me han brindado durante el Magíster. Un agradecimiento muy especial a Tomás
Ibarra y Tomás Altamirano por darme la oportunidad de trabajar juntos y confiar en
mi a lo largo de todos estos años, así como también por compartir todo su
conocimiento sobre las aves del bosque templado e incentivar aún más mi pasión por
el estudio de la avifauna. Agradezco una vez más a mi profesor guía por incitarme a
realizar el Magíster y la constante ayuda brindada durante el desarrollo de este.
Gracias a mis compañeros y amigos que participaron en el proyecto de investigación

durante dos años de muestreo en terreno: Hélèn Jaillard, Constanza Rivas, Gabriel
Gómez, Valentina Salinas, Angelica Contador, Zoltan Von Bernath, Manyoly Rojas y
Ximena Arangua, su apoyo fue fundamental durante el trabajo de campo y el
desarrollo de esta tesis. Agradezco a Paola Araneda por su ayuda con el análisis de
los datos. Y por último agradecer a mi familia por el apoyo durante toda la etapa del
Magíster. Gracias a mis padres, hermanos, cuñados y sobrinas por su apoyo
incondicional y paciencia cuando decidí dedicar mi vida al estudio de la fauna
silvestre y “los pájaros”. También agradecer a mis amigos de la vida y los nuevos
amigos que conocí durante estos años de estudio, los que han colaborado de alguna
otra forma.
A mi familia y amigos, por
animarme en todas mis actividades
e inspirarme a seguir mis sueños.
Por la conservación de la
vida silvestre de Chile ...
ÍNDICE
ÍNDICE DE TABLAS ................................................................................................ 2
ÍNDICE DE FIGURAS .............................................................................................. 3
ABSTRACT ............................................................................................................. 4
INTRODUCCIÓN ..................................................................................................... 5
HIPÓTESIS ............................................................................................................ 10
OBJETIVOS........................................................................................................... 10
MATERIALES Y MÉTODOS .................................................................................. 11
Área de estudio .................................................................................................. 11

Muestreo de aves ............................................................................................... 13
Muestreo de hábitat ............................................................................................ 14
Análisis de datos................................................................................................. 16
Gremios de aves................................................................................................. 18
RESULTADOS ...................................................................................................... 21
Composición de la comunidad ............................................................................ 21

Atributos del hábitat ............................................................................................ 21
Detectabilidad y densidad de especies ............................................................... 22
DISCUSIÓN ........................................................................................................... 32
Respuesta de la comunidad de aves a los incendios forestales.......................... 32

Respuesta de los gremios a los incendios forestales .......................................... 34
RESUMEN ............................................................................................................. 41
BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 42
ANEXO .................................................................................................................. 57
1
ÍNDICE DE TABLAS
Tabla 1. Covariables candidatas para estimar detectabilidad y densidad de aves en

tratamientos quemados y sitio control del bosque templado andino de Chile entre
2016 y 2018 ........................................................................................................... 15
Tabla 2. Especies de aves y gremios utilizados para evaluar sus respuestas a los
incendios forestales en el bosque templado andino del sur de Chile ...................... 18
Tabla 3. Medidas de los atributos del hábitat para zonas quemadas del bosque
templado andino del sur de Chile ........................................................................... 22
Tabla 4. Especies y covariables(a) utilizadas para estimar la detectabilidad (p) y la

densidad (D) de aves en el bosque templado andino de Chile, de acuerdo con la
selección de modelos basados en el Criterio de información de Akaike (AIC) ........ 23
2
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1: Área de estudio en tres áreas protegidas afectadas por incendios forestales
en la Reserva de Biosfera Araucarias, zona andina de la Región de La Araucanía
(38º-39°), Chile ....................................................................................................... 12
Figura 2: Sitios de estudio en tres áreas protegidas afectadas por los incendios
forestales ............................................................................................................... 13
Figura 3: Valores predichos por GLMM para la riqueza de especies en los cuatro
sitios de muestro .................................................................................................... 25
Figura 4: Valores predichos por GLMM para la densidad de especies en los cuatro
sitios de muestreo .................................................................................................. 26
Figura 5: Valores predichos por GLMM para la densidad de especies del gremio de
uso de hábitat en los cuatro sitios de muestreo ...................................................... 27
nidificación en los cuatro sitios de muestreo........................................................... 28
Figura 7: Valores predichos por GLMM para la densidad de especies del gremio
alimenticio en los cuatro sitios de muestreo ........................................................... 29
uso de sustrato alimenticio en los cuatro sitios de muestreo .................................. 30
Figura 9: Valores predichos por GLMM para la densidad de especies del estatus
migratorio en los cuatro sitios de muestreo ............................................................ 31
3
Wildfires effects on the avian guilds of the Andean Temperate Forest of
Southern Chile
Fernando. J. Novoa*1,2, José Tomás Ibarra1,2, Tomás A. Altamirano1,2,3, Cristián Bonacic1
1 Fauna
Australis Wildlife Laboratory, Department of Ecosystems and the Environment,
School of Agriculture & Forestry Engineering, Pontifical Catholic University of Chile.
2 ECOS (Ecology-Complexity-Society) Laboratory, Centre for Local Development (CEDEL),

Villarrica Campus, Pontifical Catholic University of Chile.
3 Centre for Applied Conservation Research, Department of Forest and Conservation

Sciences, University of British Columbia.
ABSTRACT
Disturbance events, such as wildfires, modify the composition and structure of forest
ecosystems. We studied the diversity of avian guilds that inhabit forest of Nothofagus
y Araucaria araucana in the Andean temperate forests of southern Chile, in three sites
affected by wildfires with different fire histories (time interval and frequency of a fire
event) during 2016-2018. We established 40 points counts and 40 vegetation plots to
determine the richness and density of birds, along with the vegetational attributes at
each site. In total 35 species of birds were recorded when sampling control, burned
sites sixteen and two years after the disturbance of a wildfire, we observed that over
time the bird community became more like the control (unburned) site. The guilds of
habitat use, feeding and nesting differ strongly in their responses to the increase in
the frequency and time elapsed since fire; most bird guilds decreased because of fire
but granivores, shrub generalists, non-cavity nesting birds and migrant birds showed
positive responses. These responses were strongly related to the associated changes
in habitat structure after a fire, supporting the tested hypotheses of intermediate
disturbance and vertical vegetational structure. The results indicate that the dynamics
of disturbance by fire will become a decisive agent for future management of
temperate forest biodiversity. The possibility that wildfires benefit some specific bird
species and guilds should also be considered among the objectives when designing
post-fire management.
Keywords: fire, fire history, bird community, vegetation, disturbance.
4
INTRODUCCIÓN
Las perturbaciones son componentes importantes en la dinámica de los ecosistemas

(Fuentes-Ramírez et al., 2018). Eventos de perturbación, tales como los incendios
forestales, modifican la composición y estructura de los ecosistemas de bosque
(Brawn et al., 2001; Lindenmayer et al., 2004; Noss et al., 2006; González y Veblen,
2007; Flannigan et al., 2009; Stephens et al., 2015). Junto al desarrollo urbano y la
agricultura, los incendios son los mayores agentes de perturbación a escala global
(Perfetti-Bolaño et al., 2013). Los incendios pueden ser el principal agente causante
de pérdida de hábitat para la vida silvestre, debido a la gran cantidad de hectáreas
de vegetación que se queman anualmente (30 a 46 millones de km2;
aproximadamente el 4% de la superficie terrestre global; Brawn et al., 2001; Venegas
et al., 2009; Perfetti-Bolaño et al., 2013; Doerr y Santín, 2016). Se estima que los
regímenes de incendios experimentarán aumentos en sus tamaños, frecuencia y
severidad como resultado del cambio climático en muchas partes del mundo
(Lindenmayer et al., 2008; Cochrane y Barber, 2009; Flannigan et al., 2009; Driscoll
et al., 2010). Por lo tanto, es crítico evaluar los efectos de los incendios forestales
para luego poder anticipar las respuestas de la biodiversidad a las modificaciones del
régimen de incendios bajo procesos de cambio global (Clavero et al., 2011).
Los bosques templados de Chile albergan una riqueza de especies de aves

relativamente baja (51 especies) pero muchas son endémicas (41%; Vuilleumier
1985, Altamirano et al., 2017). En estos bosques, la pérdida histórica del hábitat ha
sido la principal amenaza para la conservación de las aves en Chile (Rottmann y
López-Calleja, 1992; Venegas et al., 2009). Los bosques templados son
considerados un ecosistema relativamente libre de incendios forestales como un
factor natural (i.e. incendios iniciados por rayos provocados por tormentas eléctricas;
Armesto et al., 2001; Montenegro et al., 2004; González et al., 2005; Fernández et
al., 2010). Sin embargo, la frecuencia de incendios forestales de origen antrópico ha
experimentado un incremento significativo en los últimos 25 años, superando en la
última década los 6.000 incendios (Peña-Fernández y Valenzuela-Palma, 2004;
Perfetti-Bolaño et al., 2013).
La frecuencia de los incendios en la región andina del centro-sur de Chile y la zona

norpatagónica de Argentina, han sido asociados principalmente con eventos ENOS
(El Niño Oscilación del Sur) y otros patrones de circulación atmosférica de gran
escala (e.g. Anticiclón del Pacífico; Kitzberger et al., 1997; Kitzberger y Veblen, 1997;
5
Veblen et al., 1999; González y Veblen, 2006). Además, durante varios años la
temporada de incendios ha experimentado una mayor duración en toda la
macroregión (regiones de Valparaíso a Los Lagos) debido a algunos factores como
el alargamiento del déficit hídrico estival o la disminución de las precipitaciones en
invierno (González et al., 2011). La historia del fuego en los bosques templados
andinos de Araucaria araucana refleja tanto la influencia climática como de la
actividad humana (González et al., 2011). El fuego es un modelador importante de la
composición de especies vegetales en bosques de Araucaria-Nothofagus en los
Andes del sur de Chile. Estos incendios forestales pueden tener importantes
consecuencias sobre la biodiversidad, ya que los impactos no sólo se traducen en la
perdida inmediata de flora y fauna, sino que también se producen otros fenómenos
importantes post-fuego, entre los que destaca el ramoneo de rebrotes de la
vegetación (Echeverría et al., 2007), el daño causado por el pisoteo de ganado
(Zamorano-Elgueta et al., 2012), el incremento en la llegada de propágulos de
especies exóticas invasoras (Pauchard y Alaback, 2004) y el potencial cambio de la
composición vegetal (Fuentes-Ramírez et al., 2011; Urrutia-Estrada et al., 2018).
Los incendios y sus efectos no son fenómenos estáticos; un “historial de fuego”

(también llamado ‘pirodiversidad’) incluye el número de veces en que el sistema ha
sido quemado y el tiempo transcurrido desde el último evento (Chavardès 2014). Se
ha documentado una amplia gama de respuestas de la fauna al tiempo transcurrido
desde el incendio (Whelan et al., 2002), influyendo también en la respuesta de las
comunidades de aves a los incendios forestales (Saab y Powell, 2005; Smucker et
al., 2005; Kotliar et al., 2007; Vierling y Lentile, 2008; Latif et al., 2016). Esta respuesta
al historial de fuego, muestra diferencias en la composición de la comunidad de aves
en bosques quemados recientemente con bosques quemados años anteriores o sin
quemar, el que está relacionado con el grado de recuperación del ecosistema
(Clavero et al., 2011). Por ejemplo, algunas especies de aves se ven favorecidas con
la vegetación recientemente quemada (Hutto, 2008), mientras que otras prefieren la
vegetación sin quemar (Clarke et al., 2005). Watson et al., (2012) describen que la
vegetación Mallee en las zonas semiáridas de Australia tiende a cambiar la estructura
vegetacional tiempo después de ocurrido un incendio, mostrando un mayor número
de respuestas en la sucesión de los atributos estructurales después del fuego. Este
factor puede contribuir al mayor número de respuestas de las especies al patrón
temporal del fuego en este tipo de vegetación (Haslem et al., 2011). Además, la
comparación de respuestas entre múltiples especies puede proporcionar información
sobre la importancia del fuego en la estructuración de distintos gremios, ensambles
6
de fauna y la generalidad de las respuestas para distintos grupos de especies
(Watson et al., 2012; Mckelvey 2015). Entre otros factores, las respuestas a la historia
de fuego dependen de la medida en que los cambios en terrenos abiertos, arbustos
y cubiertas arbóreas a lo largo de la sucesión cumplen con los requisitos de hábitat
de las especies de aves (Pons and Clavero, 2010).
Las respuestas al fuego en organismos móviles son menos conocidas que las de
organismos sésiles (Sousa, 1984; Brawn et al., 2001). En los ecosistemas donde los
incendios no son un agente de perturbación natural frecuente, los incendios podrían
favorecer a gremios funcionales de especies que son más resistentes o que tienen
adaptaciones al fuego (De Bano et al., 1998; Jaksic y Fariña, 2015). Un gremio
funcional se define como “un grupo de especies que utilizan de manera similar la
misma clase de recursos ambientales” (Simberloff, 1991) y por lo tanto se espera que
respondan de manera similar a una perturbación dada. En algunos casos, los
incendios forestales aumentan la heterogeneidad en el hábitat, lo que se relacionan
positivamente con la riqueza de especies, resultando en ensambles únicos de
comunidades, presencia de gremios con diferentes características ecológicas y una
gran diversidad de especies (Bell et al.,1991; Smucker et al., 2005; Saab et al., 2007;
Hidasi-Neto et al., 2012). Los incendios forestales con historias de fuego al producir
cambios en la heterogeneidad del hábitat, se asocia a la hipótesis de perturbación
intermedia, la cual establece que niveles intermedios de perturbación generarán
mayores valores de diversidad de especies (Connell, 1978). Esto es porque, en un
ecosistema en el que las perturbaciones son raras, las especies mejor adaptadas a
la competencia terminarán por imponerse y dominar en la comunidad. Mientras que,
en un ecosistema altamente perturbado, persistirán principalmente las especies
capaces de resistir a las perturbaciones. En ecosistemas situados entre estos dos
extremos, ambos tipos de especies estarán presentes y luego la diversidad será más
alta (Connell, 1978). Aun cuando esta hipótesis ha sido rechazada en varios estudios
teóricos y empíricos (Fox, 2013), todavía se utiliza ampliamente para explicar
mecanismos que subyacen a la diversidad existente en gradientes de perturbación
de hábitat. En algunos ambientes se ha documentado el aumento de la diversidad de
aves luego de un incendio, aunque en otros casos las características del incendio
llevaron a una simplificación estructural del hábitat, determinando la disminución del
número de gremios de aves que son capaces de utilizarlo y la dominancia de gremios
favorecidos por ambientes abiertos (Grigera y Pavic, 2007).
7
Los gremios de aves podrían cambiar drásticamente en respuesta a los incendios
forestales, y los patrones específicos de las especies en la distribución se han
relacionado con la sucesión y composición del hábitat posterior al incendio (Raphael
et al., 1987; Brawn et al., 2001; Huff et al., 2005; Stephens et al., 2015). Varias
especies que están distribuidas ampliamente en distintos tipos de bosque no
quemado son detectadas con relativa frecuencia en bosques quemados (Hutto,
1995). La diversidad de gremios de aves también podría estar relacionada con la
estructura del hábitat remanente post-fuego. Por ejemplo, distintos estudios han
revelado la importancia del tamaño de los árboles, la distribución vertical del follaje,
la cobertura del dosel y la densidad y abundancia de árboles muertos (caídos o en
pie) en distintas especies de aves (Noss, 1990; Spies, 1998; Smith et al., 2008;
Hidasi-Neto et al., 2012). Un ejemplo de esto es Campephilus magellanicus que
requiere de grandes árboles en descomposición tanto para alimentación como para
anidación (Ibarra et al., 2017). Además, los usuarios de sotobosque como
Scelorchilus rubecula y Scytalopus magellanicus dependen casi exclusivamente de
cavidades disponibles en árboles caídos o detritos leñosos gruesos, para anidar
(Altamirano et al., 2017).
El historial de fuego también afecta la dependencia de las especies a los recursos,

las características de la vegetación y la complejidad estructural (Watson et al., 2012).
En consecuencia, las comunidades de aves en sitios con distinto historial de fuego a
menudo son diferentes de las presentes en las condiciones previas al incendio; de
esta forma se ha sugerido que las áreas quemadas podrían ofrecer condiciones
adecuadas para algunas especies, como las generalistas del hábitat (Smucker et al.,
2005). El cambio en la estructura del hábitat y la presencia de distintas especies por
distintos eventos o historial de fuego, por otra parte, se relacionan con la hipótesis de
estructura vertical vegetacional (MacArthur y MacArthur, 1961; Recher, 1969), la cual
predice que la diversidad de aves será más alta en tipos de vegetación verticalmente
complejos y más baja en hábitats estructuralmente simples (Ibarra and Martin, 2015;
Ibarra et al., 2017). La estructura vertical vegetacional indica el ordenamiento de la
vegetación en capas o estratos (Donoso, 1993) y desempeña un papel importante en
los cambios de la composición (riqueza y densidad) de los gremios. Un ejemplo de
este cambio composicional es lo encontrado por Barlow y Peres (2011) en bosques
de la Amazonia brasileña central, donde observaron fuertes correlaciones en la
abundancia de algunos gremios (i.e. frugívoros, nectarívoros y granívoros) que
dependen directamente de la abundancia y estructura de los recursos vegetales.
8
Debido a que la respuesta de la vegetación después de un incendio en áreas
boscosas ha sido en gran medida a través del rebrote de troncos y ramas de árboles
que persistieron a la quema, la cubierta vegetal resulta ser un factor clave que
contribuye a la rapidez de la respuesta de las aves después del incendio
(Lindenmayer et al., 2008). Los atributos del hábitat, que forman la complejidad
estructural vegetacional remanente en zonas quemadas, son esenciales para la
persistencia de las aves en las áreas alteradas y mantener la conectividad entre las
áreas no perturbadas (McDonnell y Stiles, 1983; Wunderle, 1997). Cuanta más
estructura vegetal anterior a la perturbación persista, las poblaciones de animales
más rápido deberían volver a los niveles del pre-incendio (Franklin et al., 2000;
Whelan et al., 2002). La presencia de legados biológicos (e.g. árboles muertos en
pie, tocones y detrito leñoso grueso) facilita la adaptación de determinados gremios
en un sitio después de un incendio (Whelan et al., 2002) o promueve el retorno de
algunas a los niveles previos a la perturbación (Turner et al., 2003; Lindenmayer et
al., 2005). Estos legados proporcionan un hábitat crítico post-incendio para mantener
procesos importantes en la fauna, tales como la reproducción, alimentación y refugio
(Kotliar et al., 2002; Morissette et al., 2002). Un ejemplo del efecto de la presencia de
legados de hábitat (e.g. árboles muertos en pie) que permanecen después de una
perturbación en bosques templados andinos, es el aumento de la abundancia de aves
usuarias de árboles grandes en bosques secundarios como Enicognathus
ferrugineus y Veniliornis lignarius (Ibarra et al., 2017).
El fuego y el manejo de los incendios se reconoce cada vez más como un factor
importante en la conservación de la biodiversidad y los recursos naturales. Las
prácticas de manejo de incendios que consideran la conservación de la biodiversidad
a menudo se basan en información limitada (Driscoll et al., 2010). El patrón temporal
y la disposición espacial de un incendio ayudaría a priorizar dónde y cuándo es
importante mantener la biodiversidad en un escenario de paisaje dinámico para el
manejo y la conservación (Gill y McCarthy, 1998; Bradstock et al., 2005; Driscoll et
al., 2010).
9
HIPÓTESIS
1. Los niveles intermedios de perturbación generarán mayores valores de

diversidad de especies (Hipótesis de perturbación intermedia).
2. La diversidad de aves será más alta en tipos de vegetación verticalmente

complejos y más baja en hábitats estructuralmente simples (Hipótesis de estructura
vertical de la vegetación).
OBJETIVOS
Objetivo General
Estudiar el efecto del historial de fuego sobre la comunidad de aves que habita el
bosque templado andino del sur de Chile.
Objetivos Específicos:
1. Evaluar los cambios que producen los incendios forestales y el historial de

fuego en los gremios, riqueza y densidad de aves del bosque templado andino de
Chile.
2. Determinar si la estructura vegetacional disponible en las zonas quemadas

generan cambios en la comunidad de las especies de aves del bosque templado
andino de Chile.
10
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio fue realizado en la Reserva de Biosfera Araucarias (RBA), zona andina de
la Región de La Araucanía (38º-39°´S 71ºW), sur de Chile (UNESCO, 2010). El área
presenta un clima templado con una corta temporada seca (enero-marzo) y una
precipitación media anual de 1945 mm (Luebert y Pliscoff, 2006). El rango de
elevación en la RBA va desde los 200 a los 3747 m sobre el nivel del mar (msnm;
Volcán Lanín), con bosques que se distribuyen hasta los ~1500 m de elevación. En
esta zona fueron seleccionadas tres áreas protegidas con distintas historias de
incendios forestales, las que incluyeron zonas adyacentes de la “Reserva Nacional
(RN) China Muerta” (11170 ha), “RN Malleco” (16625 ha) y el “Parque Nacional (PN)
Tolhuaca” (6408 ha). En estas áreas protegidas los bosques son dominados por
especies del género Nothofagus y A. araucana sobre los 1000 msnm (Ibarra et al.,
2017; Ibarra y Martin, 2015b, Fuentes-Ramírez et al., 2018; Urrutia-Estrada et al.,
2018). La vegetación de sotobosque en todas estas asociaciones está dominada por
especies del género Chusquea (Fig. 1; González et al., 2009; Altamirano et al., 2015).
11
Figura 1. Área de estudio en tres áreas protegidas afectadas por incendios
forestales en la Reserva de Biosfera Araucarias, zona andina de la Región de
La Araucanía (38º-39°), Chile. Los círculos de colores muestran las zonas
“quemadas 2015” (rojo) y control (verde) adyacentes a la RN China Muerta.
Durante el verano de 2002, la RN Malleco y el PN Tolhuaca fueron afectados por un

incendio forestal de origen natural, ocasionado por una tormenta eléctrica seca. El
fuego consumió 9090 ha en la RN Malleco, afectando aproximadamente el 60% de
los bosques de A. araucana, y más de 1100 ha del PN Tolhuaca (Iglesias, 2011;
Venegas et al., 2009). El tratamiento “quemado 2002” correspondió al área dentro de
la RN Malleco que fue afectada durante el incendio del año 2002 (Fig. 2B). En el
verano del 2015, un nuevo incendio afectó al PN Tolhuaca. El tratamiento “quemado
2002-2015”, correspondió al área dentro del PN Tolhuaca que fue afectada durante
los incendios del año 2002 y 2015 (Fig. 2D). Simultáneamente, el año 2015 otro
incendio forestal afectó a la RN China Muerta y parte de sus zonas adyacentes,
consumiendo un total de 3765 ha (Urrutia-Estrada et al., 2018). En este sitio se
estableció el tratamiento “quemado 2015” (Fig 2C). Estos dos últimos incendios
tuvieron un origen antrópico (Fuentes-Ramírez et al., 2018). El sitio control
correspondió al área que no fue afectada por incendios forestales y se ubicó en el
territorio de la Comunidad Pewenche de Quinquen, la cual colinda con la RN China
12
Muerta hacia el este de esta última (Fig. 2A). Cada sitio estuvo separado a una
distancia mínima de 3 km del más cercano. Todos los sitios estuvieron localizados
entre los 1014 y 1469 msnm, dentro del tipo forestal araucaria (Donoso, 1993).
Figura 2. Sitios de estudio en tres áreas protegidas afectadas por los incendios
forestales. (A) Sitio control, (B) tratamiento “quemado 2002”, (C) tratamiento
"quemado 2015’” y (D) tratamiento “quemado 2002-2015”’.
Muestreo de aves
En cada sitio se estableció un transecto de ~3 km de largo con 40 puntos de conteo
separados a una distancia mínima de 125 m (n=160 puntos de conteos; cuatro sitios
x 40 puntos de conteo; Bibby et al., 2000; Buckland et al., 2001). Cada tratamiento
se muestreó durante la época reproductiva entre diciembre y febrero, ya que en este
periodo las aves están más activas, emiten vocalizaciones y la tasa de detección es
más alta (Ralph et al., 1996). En la temporada 2016-2017 se muestreó el sitio control
y el tratamiento “quemado 2015”; ambos dentro de la RN China Muerta y su zona
adyacente. En la temporada 2017-2018, se muestreó el tratamiento “quemado 2002”
en la RN Malleco, y el tratamiento “quemado 2002 y 2015”, en el PN Tolhuaca.
Cada punto de conteo tuvo una duración de seis minutos donde se registraron todas
las aves vistas y/o escuchadas en un radio variable de 0-25 y 26-50 m (Ralph et al.,
1995; Bibby et al., 2000; Ibarra et al., 2017). Además, se utilizaron playbacks de aves
13
que generalmente se encuentran en bajas densidades y/o presentan baja detección
(i.e. 20 puntos con playback por sitio). El playback se realizó en los puntos de conteo
impares para evitar un reconteo de las especies entre los puntos más cercanos,
donde se incluyeron aves excavadoras (C. magellanicus, Colaptes pitius, V. lignarius
y Pygarrhichas albogularis) y especialistas de sotobosque (Pteroptochos tarnii, S.
rubecula, Sylviorthorhynchus desmursii, S. magellanicus y Eugralla paradoxa; Tabla
2). Cada llamado de playback fue seguido de 30 segundos de tiempo de escucha en
silencio, totalizando 15 minutos de tiempo de conteo en los puntos con playback
(Drever et al., 2009; Ibarra et al., 2017). Las aves fueron registradas, mediante “ojo
desnudo” y/o binoculares (10x42 y 10x50), dentro de las primeras cuatro horas
después del amanecer. En cada punto de conteo se registró la temperatura (°C),
humedad (%) y velocidad del viento (m/s) usando una unidad meteorológica portátil
(Kestrel 4200, Kestrel-meters, Birmingham, MI).
Muestreo de hábitat
En cada sitio se establecieron 40 parcelas de vegetación con centro en cada punto
de conteo (11,2 m de radio; 0,04 ha; n=160; Ibarra y Martin, 2015b; Altamirano et al.,
2017). Para cada parcela se estimaron los porcentajes de cobertura de sotobosque,
bambú (Chusquea spp.), detrito leñoso grueso, dosel intermedio y dosel superior.
También se midió el diámetro a la altura de pecho (DAP) de cada árbol vivo y muerto
en pie (Tabla 1; Ibarra et al., 2014).
14
Tabla 1. Covariables candidatas para estimar detectabilidad y densidad de aves
en tratamientos quemados y sitio control del bosque templado andino de Chile
entre 2016 y 2018.
Tipos de covariables (abreviación) Descripción

1. Covariables temporales y
climáticas para la detectabilidad
1.1 Temporada (Temporada)a 1: temporada 2016-2017; 2: temporada 2017-
2018
1.2 Hora (Hora)a Minutos transcurridos desde las 6:30

1.3 Fecha (Fecha)a Fecha Juliana
1.4 Ruido (Ruido)a Ruido Ambiental. 0: silencioso; 1: sustancial (i.e.
ruido del viento y/o ruido del río)
1.5 Temperatura (Temp)a Temperatura (°C)
1.6 Humedad (Hum)a Humedad Relativa (0 a 100%)
1.7 Velocidad del viento (Viento)a Promedio viento (m/s)
1.8 Nubosidad (Nub)a Cobertura de nubes en el cielo. 0: Descubierto,

0,5: parcialmente cubierto, 1: Totalmente
cubierto
1.9 Playback (Play)a Reproducción de voces de aves menos

conspicuas luego de los 6 min silenciosos de
conteo. 0: Sin playback, 1: Con playback.
2. Covariables ambientales para
densidad
2.1 Cobertura sotobosque Proporción del suelo cubierto por el sotobosque
a
(Sotobosq_gral) (entre 0,5 m a 3 m de altura), estimada desde el
centro de la parcela
2.2 Cobertura bambú Proporción de suelo cubierto por bambú
(Sotobosq_bam) (Chusquea spp), estimado desde el centro de la
parcela
2.3 Cobertura detrito leñoso Proporción del suelo cubierto por el detrito
Grueso (Dlg) leñoso grueso con un diámetro ≥ 7,5 cm
estimado desde el centro de la parcela
15
2.4 Cobertura dosel intermedio Proporción de cielo cubierto por el dosel
(Int_dosel) intermedio (entre 3 a 5 m de altura), estimada
desde el centro de la parcela
2.5 Cobertura dosel superior Proporción de cielo cubierto por el dosel superior
(Sup_dosel) (> 5 m de altura) estimado desde el centro de la
parcela
2.6 Promedio diámetro altura del Árboles medidos con un DAP ≥ 12,5 cm
a
pecho (DAP)
2.7 Densidad de árboles vivos Densidad por ha de todos los árboles vivos con
(arbvivos_Ha) a
DAP ≥ 12,5 cm
2.8 Densidad de árboles muertos Densidad por ha de árboles muertos en pie con
en pie (arbmuertos_Ha)a DAP ≥ 12,5 cm
2.9 Volumen detrito leñoso grueso Cálculo basado en la longitud y diámetro de cada
(dlg_vol)a segmento con un diámetro ≥ 7,5 cm cruzando el
transecto de 11,2 m de longitud y/o árboles
muertos en pie ≤ 1,3 m de altura (orientado N-S)
aCovariables seleccionadas para pruebas de asociaciones temporales y ambientales en aves de

tratamientos quemados y sitio control después de reducir colinealidad.
Análisis de datos
Detectabilidad y densidad de aves
Para los análisis de detectabilidad (p) y densidad (D), se utilizaron un subconjunto de

las especies que fueron mayormente registradas en los puntos de conteo (20
especies). Se seleccionaron las especies de aves que presentaron más de 10
registros contabilizados en todos los puntos de conteo en los cuatro tratamientos.
Esto se hizo para que las estimaciones de p y D fueran más precisas. De esta forma,
se analizó la detectabilidad y densidad de 20 especies (Tabla 2). La estimación de
densidad de aves varía de acuerdo a la detectabilidad de las especies, la cual puede
estar influenciada por la distancia del observador y otras covariables específicas del
muestreo, incluyendo factores temporales y condiciones climáticas (Buckland et al.,
16
2004; Royle et al., 2004; Ibarra et al., 2014; Ibarra y Martin, 2015b). Para modelar la
función de detectabilidad se usó el método de muestreo de distancia de múltiples
covariables (MCDS; multiple covariate distance sampling) donde la distancia del
observador (y), junto con una o más covariables representadas por el vector z
determinan la probabilidad de detección en p (y, z; Marques et al., 2007).
Usando MCDS, se analizaron los puntos de conteo de aves utilizando modelos mixtos
multinomiales de Poisson (Royle et al., 2004). Para estimar la detección (p) y la
densidad (D) para cada especie en cada punto, se utilizaron métodos de máxima
verosimilitud (i.e. maximum likelihood) en el programa R-Unmarked (Fiske y
Chandler, 2011; Chandler, 2014) en (R Studio Team, 2015). Utilizando el Criterio de
Información de Akaike (AIC) (Burnham y Anderson, 2002; Marques et al., 2007), se
identificó que la función de detección más adecuada para cada especie era half-
normal (Royle et al., 2004; Marques et al., 2007).
Previo a estimar la detectabilidad (p) y densidad (D), se evaluó la colinealidad para

reducir el número de covariables (Tabla 1). Se eliminaron las covariables colineales
(r > 0,6), manteniendo sólo las predichas como las más influyentes biológicamente
para cada especie (Sergio et al., 2003; Dainese y Poldini, 2012; Ibarra y Martin,
2015a). En total, ocho covariables afectaron la detección (p), mientras que cuatro
covariables afectaron la densidad (D) (Tabla 3). Para cada especie fueron
identificadas las covariables importantes mediante el uso de AIC (Anderson et al.,
2015). Los modelos ≤ 2 unidades de valor AIC se consideraron como los modelos
competitivos con más soporte, promediando las estimaciones de D en los modelos
competentes (ΔAIC <2; Burnham y Anderson, 2002). Para cada especie, se utilizó un
procedimiento de selección de covariables por etapas (sin parametrizar la densidad
[D]) y luego se clasificó cada modelo por AIC seleccionado los modelos mejor
clasificados para seguir modelando D (Ibarra y Martin, 2015). Después de corregir la
detectabilidad (p) para cada especie, se estimó la densidad (D). Para obtener los
mejores modelos de densidad (D) se creó un conjunto de modelos candidatos
basados en los pesos del modelo (wi) y la precisión de los coeficientes estimados,
utilizando AIC (Burnham y Anderson, 2002). Se evaluó un rango de 17 a 24 modelos
de D para las 20 especies.
17
Gremios de aves
Cada especie de ave fue clasificada en gremios de uso de hábitat, nidificación,
alimentación, sustrato alimenticio y estatus migratorio (Tabla 2). Los gremios
seleccionados se relacionaron con el uso de los recursos relevantes para la función
del ecosistema (i.e. cantidad, tipo y temporalidad del recurso utilizado, y las
estrategias para obtener recursos por cada especie; Tabla 2 y 3). Algunos de estos,
tales como el gremio de uso de hábitat, alimenticio y estatus migratorio se han
asociado con la vulnerabilidad de las especies de aves a la alteración del hábitat en
los bosques templados (Díaz et al., 2005; Cofré et al., 2007).
Tabla 2. Especies de aves y gremios utilizados para evaluar sus respuestas a

los incendios forestales en el bosque templado andino del sur de Chile.
Gremio uso Gremio Gremio Gremio uso Estatus

de hábitata nidificación alimenticioc de sustrato migratorioe
b
Nombre especie alimenticiod
Golondrina dorso UA NCS I A M

negro
(Pygochelidon
cyanoleuca)
Cachaña AGD NCS F(G) F(T) P
(Enicognathus
ferrugineus)
Picaflor chico GPV NNC N(I) F(A) M
(Sephanoides
sephaniodes)
Chirihue SU NNC G T M
(Sicalis luteola)
Pitío AGD NCP I M(T) R
(Colaptes pitius)
Carpintero gigante AGD NCP I M(T) R
(Campephilus
magellanicus)
Rayadito AGD NCS I(F) M(F) P
(Aphrastura
spinicauda)
Colilarga UU NNC I F R
(Sylviorthorhynchus
18
desmursii)
Comesebo grande AGD NCP I M R
(Pygarrhichas
albogularis)
Hued–hued del sur UU NCS I(G) T R
(Pteroptochos tarnii)
Chucao UU NCS I(G) T R
(Scelorchilus
rubecola)
Churrín del sur UU NCS I(G) T(F) R
(Scytalopus
magellanicus)
Fío-fío GPV NNC I(F) F(A) M
(Elaenia albiceps)
Chincol UA NNC G T M
(Zonotrichia
capensis)
Diucón UA NNC I(F) A P
(Xolmis pyrope)
Golondrina chilena AGD NCS I A M
(Tachycineta
meyeni)
Chercán UA NCS I F M
(Troglodytes aedon)
Zorzal GPV NNC F(I) T(F) R
(Turdus falcklandii)
Cometocino GPV NNC G(H) T M

patagónico
(Phrygilus
patagonicus)
Jilguero UA NNC G(H) T M
(Carduelis barbata)
a Basado en el uso primario de la estructura del bosque para nidificar y/o alimentarse. UA = uso de
arbusto, GPV =generalista del perfil vertical, AGD = usuario de árboles grandes del dosel, UU = usuario
de sotobosque (Díaz et al., 2005).
b Especies consideradas como nidificadoras de cavidades son las que dependen de cavidades en
árboles en más del 10% de sus nidos (Altamirano et al., 2017). NNC = no nidificador de cavidades, NCP
= nidificador de cavidad primario (i.e. aves que crean sus propias cavidades), NCS= nidificador de
cavidad secundario (i.e. aves que no realizan cavidades y utilizan una ya existente).
19
cI = insectívoro, G = granívoro, N = nectarívoro, F = frugívoro, H = herbívoro (Jaksic y Feinsinger, 1991).
Gremio de alimentación secundario entre paréntesis. Sólo se consideró el gremio de alimentación
primario para el análisis.
dT = suelo, A = aire, F = follaje, M = madera (Jaksic y Feisinger, 1991). Sustrato alimenticio secundario
entre paréntesis. Sólo el sustrato alimenticio primario se usó para el análisis.
e M = migratorio (i.e. toda la población abandona el área en invierno), P = migrante parcial (i.e. una
fracción de la población abandona el área en invierno), R = residente (i.e. toda la población permanece
en el área durante todo el año) (Jaksic y Feisinger, 1991).
Respuesta de gremios a zonas quemadas
Se comparó la respuesta de los gremios a las zonas quemadas mediante el uso de

modelos lineales generalizados de efectos mixtos (GLMM). Los GLMM describen la
relación entre una variable respuesta y un set de covariables explicatorias (efectos
fijos) recopiladas en unidades agregadas en diferentes niveles (efectos aleatorios).
Probamos el efecto fijo del sitio control y los tratamientos “quemado 2002”, “quemado
2015” y “quemado 2002-2015”, sobre la densidad estimada y riqueza observada de
los distintos gremios de aves (variable respuesta). La temporada de muestreo (2016-
2017, 2017-2018) fue usada como efecto aleatorio (Tabla 1). Para estos análisis se
utilizaron los paquetes estadísticos lme4 (Bates et al., 2015), nlme (Pinheiro et al.,
2017) y AICcmodavg (Mazerolle, 2017), en R (R Studio Team, 2015).
20
RESULTADOS
Composición de la comunidad
En total se registraron 35 especies de aves. Estas aves estuvieron distribuidas en
nueve órdenes y 19 familias. Los Passeriformes representaron la mayoría de las aves
registradas (71.4%; n=25). Furnariidae y Tyrannidae fueron las familias más
representadas; la primera con siete especies y la segunda con cinco. Emberizidae
siguió a estas familias con cuatro especies, y Rhinocryptidae y Picidae con tres
especies.
El tratamiento “quemado 2002” presentó el mayor número de especies (24 especies).

Aquí, un 75% (n=18) de las especies registradas fueron Passeriformes. Por el
contrario, el tratamiento “quemado 2015” presentó el menor número de especies
totales (19 especies), dominando los Passeriformes (73.6%). Un total de ocho
especies fueron registradas exclusivamente en las zonas quemadas, mientras que
nueve especies se registraron en todos los sitios (Anexo 1). Solo dos especies,
Patagioenas araucana y Colorhamphus parvirostris, se registraron exclusivamente
en el sitio control.
Atributos del hábitat

El sitio control registró la mayor densidad de árboles vivos (89,6% mayor densidad
que el tratamiento “quemado 2002-2015”), también el mayor volumen de detrito
leñoso grueso (91,7% mayor volumen que el tratamiento “quemado 2002-2015”) y la
menor densidad de árboles muertos en pie. El tratamiento “quemado 2002” registro
el mayor promedio DAP de árboles (76% mayor que el tratamiento “quemado 2002-
2015”) y también el mayor porcentaje de cobertura de sotobosque (71,6% mayor
cobertura que en el tratamiento “quemado 2015”). El tratamiento “quemado 2015”
registro la mayor densidad de árboles muertos en pie (50,6% mayor densidad de
árboles muertos en pie que el tratamiento “quemado 2002”). El tratamiento “quemado
2002-2015” registro la menor densidad de árboles vivos, árboles muertos en pie,
promedio DAP y volumen de detrito leñoso grueso entre todos los sitios.
Tabla 3. Medidas de los atributos del hábitat para zonas quemadas del bosque
templado andino del sur de Chile. Se muestra el promedio de los valores obtenidos
y los valores de desviación estándar (n=40 parcelas para cada tratamiento).
21
Densidad Densidad DAP (cm) Volumen Cobertura
árboles árboles detrito sotobosque
vivos muertos leñoso (%)
Tratamiento (N°/Ha) (N°/Ha) grueso (m3)
Control 417,6 ± 10,2 ± 20,6 37,3 ± 13,7 1,2 ± 1,8 39,0 ± 28,4
218,6
214,5 ±
Quemado 144,2 148,5 ± 43,5 ± 24,6 0,3 ± 0,4 64,1 ± 23,6
2002 105,3
Quemado 355,4 ± 247 292,6 ± 34,8 ± 15,2 1 ± 1,1 18,2 ± 18,3

2015 188,5
Quemado 43,2 ± 90
2002 - 2015 43,2 ± 90 10,4 ± 14,4 0,1 ± 0,4 46,3 ± 27,9
Detectabilidad y densidad de especies

La detectabilidad de 12 de las 20 especies analizadas estuvo asociada con
covariables temporales o climáticas (Tabla 4). El ruido no presentó asociaciones
significativas con ninguna especie para la detectabilidad. La nubosidad fue la
covariable con un mayor número de especies asociadas (5). Por otra parte, E.
ferrugineus fue la única especie que se asoció positivamente con la nubosidad. La
detectabilidad de C. pitius mostró el mayor valor estimado asociado positivamente
con el viento y también el menor valor asociado negativamente con la temperatura.
La densidad estimada de 17 de las 20 especies analizadas estuvo asociada con

alguna covariable ambiental (Tabla 4). La cobertura del detrito leñoso grueso fue la
covariable que presentó menos asociaciones, sólo con una. Mientras que el DAP se
asoció con 14 especies, siendo Zonotrichia capensis la única especie que presentó
un valor negativo. C. magellanicus presentó el mayor valor estimado para la densidad
entre todas las especies, asociándose positivamente con el DAP.
22
Tabla 4. Especies y covariables(a) utilizadas para estimar la detectabilidad (p) y la densidad (D) de aves en el bosque templado andino
de Chile, de acuerdo con la selección de modelos basados en el Criterio de información de Akaike (AIC). Se muestra la estimación de
los parámetros y los valores entre paréntesis () indican el error estándar. Los signos positivo (+) y negativo (-) indican la dirección de la
relación.
Detectabilidad (p) Densidad (D)
Temporada Hora Fecha Ruido Temp Hum Viento Nub Play DAP Arbvivos_Ha Arbmuertos_Ha Dlg_vol Sotobosq_gral
Sephanoides 0.013
sephaniodes (0.006)
-0.865 7.691 0.023

Colaptes pitius
(0.077) (0.569) (0.01)
Campephilus 0.043
magellanicus (0.015)
Aphrastura -0.234 -1.292 0.011

spinicauda (0.101) (0.503) (0.004)
Sylviorthorhynchus -1.148 0.458

desmursii (0.508) (0.187)
Pygarrhichas 0.018
albogularis (0.008)
0.028
Pteroptochos tarnii
(0.009)
23
Scelorchilus 0.023
rubecula (0.007)
Scytalopus 0.017
magellanicus (0.005)
-0.013 -0.235 0.008 0.001 -0.0009 -0.091 0.006

Elaenia albiceps
(0.005) (0.068) (0.002) (0.0002) (0.0003) (0.046) (0.002)
Xolmis pyrope
0.609 0.017
Tachycineta meyeni
(0.218) (0.007)
Pygochelidon 0.008 0.018 -0.025

cyanoleuca (0.003) (0.006) (0.007)
0.0008 -0.002 0.002

Troglodytes aedon
(0.0003) (0.0005) (0.0006)
-0.484 0.017 0.002 0.0099

Turdus falcklandii
(0.194) (0.005) (0.001) (0.005)
Zonotrichia -0.033 -0.016 0.013 0.012

capensis (0.007) (0.006) (0.006) (0.004)
Phrygilus 0.002
patagonicus (0.0006)
-0.098 0.037 0.01

Sicalis luteola
(0.023) (0.016) (0.004)
-0.002 0.326 0.009 -0.004 0.006 -0.01

Spinus barbata
(0.0004) (0.15) (0.003) (0.0008) (0.0009) (0.003)
Enicognathus -0.004 0.383 0.022 -0.002 0.003

ferrugineus (0.0008) (0.121) (0.004) (0.0006) (0.0008)
(a) Covariables: Temporada: temporada, Tiempo: tiempo; Fecha: fecha juliana; Ruido: ruido; Temp: temperatura; Hum: humedad; Viento: velocidad del viento; Nub:
cobertura de nubes; Play: playback; DAP: promedio diámetro altura del pecho; Arbvivos_Ha: densidad árboles vivos; Arbmuertos_Ha: densidad árboles muertos;
Dlg_vol: Volumen detrito leñoso grueso; Sotobosq_gral: cobertura sotobosque general.
24
Respuesta de la riqueza de gremios a los tratamientos quemados
Para las 20 especies analizadas la mayor riqueza de aves (Fig. 3) se registró en el

tratamiento “quemado 2002” presentando 0,8 especies más que el sitio control. El
tratamiento “quemado 2002-2015” presentó la menor riqueza de especies.
Figura 3. Valores predichos por GLMM para la riqueza de especies en los cuatro
sitios de muestreo: control (Verde), tratamiento “quemado 2002” (Amarillo),
tratamiento “quemado 2015” (Café) y tratamiento “quemado 2002-2015” (Rojo).
Letras diferentes indican diferencias significativas (p < 0,05).
Respuesta de la densidad de gremios a los tratamientos quemados
La densidad de aves de las 20 especies analizadas (Fig. 4) mostró diferencias en

tres sitios exceptuando el tratamiento “quemado 2015”. El tratamiento “quemado
2002-2015” presentó 5,2 veces menos densidad de aves que el tratamiento
“quemado 2002”, el cual registró la mayor densidad entre todos los sitios.
25
Figura 4. Valores predichos por GLMM para la densidad de especies en los
cuatro sitios de muestreo: control (Verde), tratamiento “quemado 2002” (Amarillo),
tratamiento “quemado 2015” (Café) y tratamiento “quemado 2002-2015” (Rojo).
Letras diferentes indican diferencias significativas (p < 0,05).
Gremio uso de hábitat
La mayor densidad de aves que usan arbustos (UA; Fig. 5A) se registró en el
tratamiento “quemado 2002-2015” (11,2 veces mayor densidad que el sitio control).
La mayor densidad de aves generalistas del perfil vertical (GPV; Fig. 5B) se observó
en el tratamiento “quemado 2015” (7.5 veces mayor densidad que el sitio control y el
tratamiento “quemado 2002-2015”). La mayor densidad de aves que usan árboles
grandes del dosel (AGD; Fig. 5C) se registró en el tratamiento “quemado 2015” (10.75
veces mayor densidad en el tratamiento “quemado 2002-2015”, este último obtuvo la
menor densidad entre todos los tratamientos). La menor densidad de aves que
utilizan el sotobosque (US; Fig. 5D) se registró en el tratamiento “quemado 2002-
2015” (dos veces menor densidad que el sitio control).
26
Figura 5. Valores predichos por GLMM para la densidad de especies del gremio
de uso de hábitat en los cuatro sitios de muestreo: control (Verde), tratamiento
“quemado 2002” (Amarillo), tratamiento “quemado 2015” (Café) y tratamiento
“quemado 2002-2015” (Rojo). Letras diferentes indican diferencias significativas (p <
0,05).
Gremio nidificación
La menor densidad de aves que no nidifican en cavidades (NNC; Fig. 6A) se registró
en el sitio control. El tratamiento con mayor densidad fue “quemado 2002-2015” (9.6
veces mayor densidad que el sitio control). La mayor densidad de aves que nidifican
en cavidades primarias (NCP; Fig. 6B) se observó en el sitio control. La menor
densidad fue tratamiento “quemado 2002-2015” (2.3 veces menor densidad que el
sitio control). La mayor densidad de aves que nidifican en cavidades secundarias
(NCS; Fig. 6C) se registró en el tratamiento “quemado 2015” (8.8 veces mayor
densidad que el sitio control). La menor densidad fue el tratamiento “quemado 2002-
2015”.
27
de nidificación en los cuatro sitios de muestreo: control (Verde), tratamiento
0,05).
Gremio alimenticio
La mayor densidad de aves que se alimentan de insectos (I; Fig. 7A) se registró en
el sitio control (6 veces mayor densidad que el tratamiento “2002-2015”). La mayor
densidad de aves que se alimentan de granos (G; Fig. 7B) se registró en el
tratamiento “quemado 2002-2015” (11.67 veces mayor densidad que el sitio control).
La mayor densidad de aves que se alimentan de néctar (N; Fig. 7C) se registró en el
tratamiento “quemado 2002” (1.2 veces mayor densidad que el sitio control). La
mayor densidad de aves que se alimentan de frutas (F; Fig. 7D) se registró en el
tratamiento “quemado 2002” (1.9 veces mayor densidad que el sitio control y en el
tratamiento “quemado 2002-2015” se observó 1.2 veces menos densidad que el sitio
control). La mayor densidad de aves que se alimentan de hierbas (H) se observó en
el sitio control (3.7 veces mayor densidad que el tratamiento “quemado 2002-2015”).
28
alimenticio en los cuatro sitios de muestreo: control (Verde), tratamiento
0,05).
Gremio uso de sustrato alimenticio
La mayor densidad de aves que utilizan el suelo (T; Fig. 8A) como sustrato alimenticio
se registró en el tratamiento “quemado 2002-2015” (10.5 veces mayor densidad que
el sitio control). La mayor densidad de aves que utilizan el aire (A; Fig. 8B) como
sustrato alimenticio se observó en el tratamiento “quemado 2015” (0.3 veces mayor
densidad que el sitio control) y la menor densidad se registró en el tratamiento
“quemado 2002-2015” (3.85 veces menos densidad que en el sitio control). La mayor
densidad de aves que utilizan el follaje (F; Fig. 8C) como sustrato alimenticio se
registró en el tratamiento “quemado 2002” (9.7 veces mayor densidad que el sitio
control). La mayor densidad de aves que utilizan el sustrato leñoso (M; Fig. 8D) como
sustrato alimenticio, se observó en el sitio control (4.1 veces mayor densidad que el
tratamiento “quemado 2002-2015”). El tratamiento “quemado 2002-2015” fue el sitio
que registró menor densidad.
29
de uso de sustrato alimenticio en los cuatro sitios de muestreo: control (Verde),
tratamiento “quemado 2002” (Amarillo), tratamiento “quemado 2015” (Café) y
tratamiento “quemado 2002-2015” (Rojo). Letras diferentes indican diferencias
significativas (p < 0,05).
Estatus migratorio
La mayor densidad de aves migratorias (M; Fig. 9A) se registró en el tratamiento

“quemado 2002-2015” (12.1 veces mayor densidad que el sitio control). La mayor
densidad de aves parcialmente migratorias (P; Fig. 9B) se registró en el tratamiento
“quemado 2015” (5.4 veces mayor densidad que el sitio control). La menor densidad
se observó en el tratamiento “quemado 2002-2015” (1.5 veces menos densidad que
el sitio control). La mayor densidad de aves residentes (M; Fig. 9C) se observó en el
sitio control (4.3 veces mayor densidad que el tratamiento “quemado 2002-2015”).
30
Figura 9. Valores predichos por GLMM para la densidad de especies del estatus
migratorio en los cuatro sitios de muestreo: control (Verde), tratamiento
0,05).
31
DISCUSIÓN
Respuesta de la comunidad de aves a los incendios forestales

Este estudio revela diferencias importantes en la respuesta de la comunidad de aves
al historial de fuego en los bosques templados andinos del sur de Chile. Los
resultados obtenidos mostraron una variación en la riqueza y densidad de las
especies en los distintos gremios de aves, según el número de eventos que un sitio
fue afectado por un incendio forestal y el intervalo de tiempo ocurrido entre cada
incendio. La mayor riqueza y densidad de aves se observó en el tratamiento
“quemado 2002”. Estos resultados apoyan la hipótesis de perturbación intermedia, la
cual predice una mayor riqueza de especies como resultado de hábitats
estructuralmente intermedios y altamente heterogéneos (Connell, 1978; Hidasi-Neto
et al., 2012). Un bosque perturbado moderadamente a menudo contiene una mayor
riqueza de especies de aves que un bosque sin perturbaciones (Mason, 1996;
Thiollay, 1999; Barlow et al., 2002; Moreira et al., 2003; Venegas et al., 2009; Perfetti-
Bolaño et al., 2013). La recolonización de las aves podría estar mayormente
relacionada con las diferencias en los mecanismos de recuperación de las plantas
(Noble y Slatyer, 1981; Gill et al., 1999, Lindenmayer et al., 2008). Urrutia-Estrada et
al., (2018) observaron en la RN China muerta, que algunas especies nativas pudieron
rebrotar en abundancia en las zonas de fuego, por ejemplo, Chusquea culeou,
Gaultheria poeppigii y Alstroemeria aurea. Los representantes del género Chusquea
se caracterizan por poseer un sistema de rizomas, el cual favorece su aparición en
el proceso sucesional inicial después del fuego (González et al., 2010). Mientras que
A. araucana puede reproducirse tanto por semillas como por rebrote vegetativo
después del fuego (González et al., 2010) y N. pumilio es un productor de semillas
obligado (Fuentes-Ramírez et al., 2018; Urrutia-Estrada et al., 2018). Esta
recuperación documentada en la RN China muerta junto con la mezcla de especies
de sucesión temprana y sucesión tardía en el tratamiento quemado hace 16 años
(quemado 2002) podría explicar la mayor riqueza de especies (Shiel y Burslem,
2003).
La diversidad de aves será más alta en los tipos de vegetación verticalmente

complejos, como bosques, y más baja en entornos estructuralmente simples (e.g.
zonas de sedimentación). Sin embargo, la recuperación de la estructura vegetacional
puede tomar más tiempo en la vegetación estructuralmente compleja que en la
estructura vegetacional vertical simple. (Lindenmayer et al., 2008; Perfetti-Bolaño et
32
al., 2013). Peres et al., (2003) describen que un bosque quemado dos o tres veces
en la amazonia, puede albergar sólo una fracción de su fauna vertebrada original, al
tiempo que crea nuevas oportunidades para especies invasoras, las que han estado
expandiendo sus distribuciones durante las últimas tres décadas. Por lo tanto, los
incendios recurrentes deben evitarse debido a que la gravedad de un segundo
incendio será significativamente mayor (Cochrane et al., 1999; Cochrane y Schulze,
1999; Nepstad et al., 1999).
Por otro lado, a través de la hipótesis de la estructura vertical vegetacional (MacArthur

y MacArthur 1961; Recher, 1969) se puede explicar que los sitios con una gran
riqueza de especies de árboles y gran número de árboles grandes o muertos en pie
tienen grandes poblaciones de aves y ensambles más diversos. Fuentes-Ramírez et
al., (2018) examinaron la respuesta de la vegetación un año después del incendio
ocurrido en la RN China Muerta, encontrando una reducción de la riqueza de
especies y la diversidad de plantas dentro de los bosques quemados de A. araucana.
Los autores argumentaron que a pesar del impacto negativo del incendio en la
vegetación en el primer año desde que se produjo el incendio, la recuperación de las
plantas debería tender a mejorar gradualmente con el tiempo como resultado del
aumento de nutrientes y actividad microbiana en el suelo, ambos componentes son
claves para la recuperación de las plantas después del incendio (Bond y Midgley,
2003; Maia et al., 2012).
Diversas investigaciones han encontrado resultados similares a los obtenidos en este

estudio. Por ejemplo, Barlow y Peres (2011) observaron que el bosque quemado una
vez presentó una mayor riqueza de especies de aves de sotobosque y el bosque
quemado dos veces registró una menor riqueza en la amazonia brasileña. De forma
similar, Lindenmayer et al., (2008) reportaron que los sitios que se quemaron con
mayor frecuencia presentaron una menor riqueza de especies en bosques
Australianos. Perfetti-Bolaño et al., (2013) observaron, en un área de estudio similar
en el bosque templado andino, mayor riqueza y abundancia de especies posterior a
un evento de fuego. White et al., (2016) observaron en bosques de coníferas en
California, que tras un evento de fuego, la riqueza de especies pareció verse afectada
tanto por los atributos del hábitat como por el tiempo transcurrido desde el incendio.
Grigera y Pavic (2007), por su parte, encontraron en bosques patagónicos de
Argentina una menor abundancia de aves en sitios quemados una vez,
argumentando que esto se debería a la reducción de los sustratos alimenticios y por
33
la simplificación de la composición y estructura de la vegetación por efectos recientes
del fuego.
Por otro lado, el tiempo transcurrido desde un incendio, mostró diferencias en la

composición de cada uno de los tratamientos, obteniendo resultados similares a los
de Moreira et al., (2003); Jacquet y Prodon (2009), Clavero et al., (2011), los que
coinciden que la composición de la comunidad de aves en un bosque quemado
depende fuertemente del tiempo transcurrido desde el incendio, el que está
relacionado con el grado de recuperación del ecosistema (incremento paulatino la
estructura vegetacional). A medida que transcurre el tiempo desde que se produce
el fuego, otros factores regulan la recuperación de la vegetación después del
incendio, los cuales son la germinación de semillas y la capacidad de rebrote de la
vegetación. Se debe tener en cuenta que la retroalimentación entre los
microorganismos del suelo, los nutrientes y el crecimiento de las plantas podría
volverse muy variable (Ginzburg y Steinberger, 2012; Fuentes-Ramírez et al., 2018).
Izhaki y Adar, (1997) en un bosque de pinos (Pinus halepensis) en Israel, encontraron
diferencias significativas entre la avifauna en bosques quemados de 1 a 5 años.
Donde observaron una inmediata respuesta de especies de aves granívoras (Fringilla
coelebs y Columba livia), las que colonizaron el área quemada a pocos meses de
ocurrido el incendio. La razón principal de la afluencia de estas especies a las áreas
quemadas fue el mayor acceso a las semillas, ya que el fuego despeja el suelo de su
capa de vegetación densa anterior (Dean, 1987; Fraser, 1989; Woinarski, 1990). Así
como también, observaron que varias especies evitaron los sitios quemados en los
primeros dos años después del incendio y gradualmente las recolonizaron durante
los 3-5 años posteriores al incendio. Tal fenómeno se observó en aves residentes
durante todo el año (Troglodytes troglodytes, Turdus merula, Parus major, Garrulus
glandarius) y también en aves residentes de invierno (Erithacus rubecula y
Phylloscopus collybita). La respuesta de estas especies estuvo fuertemente ligada a
la sucesión de plantas en el bosque quemado (Ne'eman et al., 1993; Izhaki y Adar,
1997).
Respuesta de los gremios a los incendios forestales

Los gremios de aves respondieron de manera diferente a los tratamientos quemados
y con distinto historial de fuego. Las aves que utilizan como hábitat los arbustos
presentaron una mayor densidad de especies en todos los tratamientos quemados.
Esto es consistente con los hallazgos de Fontaine et al., (2009) y Stephens et al.,
34
(2015), los cuales observaron en un bosque mixto de hoja ancha y coníferas en el
sudoeste de Oregón, que despues de un incendio las comunidades de aves se vieron
beneficiadas por la reducción de la cobertura arbórea y un aumento del volumen de
arbustos, incluso nueve años después de un incendio. En bosques perturbados de
A. araucana-N. pumilio se ha observado una mayor riqueza de especies usuarias de
arbustos, como Cardulis barbatus y Troglodytes aedon. Se conoce ampliamente que
estas especies usan áreas abiertas recientemente, lo que explica su mayor
abundancia en áreas recientemente quemadas (Ibarra et al., 2017).
Las aves que utilizan árboles grandes del dosel y las generalistas del perfil vertical
presentaron una mayor densidad en los tratamientos “quemados 2002 y 2015”,
probablemente debido al cambio en la estructura vegetacional que puede generar
nuevas oportunidades de alimentación y anidación para las especies de aves que
utilizan estos hábitats (Kotliar et al., 2002; Morissette et al., 2002). Las aves como E.
ferrugineus, C. magellanicus y V. lignarius utilizan árboles grandes del dosel, ya que
dependen de cavidades grandes en árboles descompuestos para anidar (Altamirano,
2014; Altamirano et al., 2017). La baja densidad de aves que utilizan árboles grandes
del dosel y las generalistas del perfil vertical podría deberse a que el tratamiento
“quemado 2002-2015” presentó una baja densidad de árboles vivos y muertos en pie,
esenciales para el desarrollo de estas especies (Perfetti-Bolaño et al., 2013). Ibarra
et al., (2017) observaron que la abundancia relativa de E. ferrugineus, un gran usuario
de árboles grandes disminuyó significativamente en bosques mayormente
perturbados en zona templada andina. Además, no registraron usuarios de
sotobosque, como S. rubecula.
La baja densidad de especies que habitan el sotobosque en los tratamientos

quemados ocurre en general porque los rinocriptidos se asocian a un sotobosque
denso y al ocurrir un daño en el estrato vegetacional inferior por un incendio, estas
especies responden negativamente (Reid et al., 2003). Al contrario, los bosques
antiguos como el sitio control, presentan un sotobosque más denso y un mayor
volumen de detritos leñosos gruesos, en comparación con los bosques secundarios
y perturbados, favoreciendo la presencia de usuarios de sotobosque (Carmona et al.,
2002; Reid et al., 2004; Díaz et al., 2005; Ibarra et al., 2017). Además, estas especies
pueden utilizar los troncos caídos para esconderse (Venegas et al., 2009). Por lo que,
el tratamiento “quemado 2002-2015” al no contar con una cobertura de sotobosque
ni refugio para estas especies presentó la menor densidad. Los usuarios de
sotobosque presentan habilidades de vuelo deficientes y, como la mayoría de las
35
especies especialistas de hábitat, se espera que se vean mayormente perjudicados
por procesos estocásticos que perturben su hábitat (Devictor et al., 2010; Areta y
Cockle, 2012, Ibarra y Martin, 2015; Ibarra et al., 2017). Por otro lado, las aves que
utilizan el sotobosque pueden resultar beneficiadas luego de tres a cinco años desde
producida la quema, principalmente debido al mayor desarrollo del sotobosque
(Venegas et al., 2009).
Un solo evento de fuego puede generar áreas con altas densidades de árboles
muertos en pie, un dosel abierto y una cubierta de arbustos que proporcionan un
importante hábitat de anidación para las aves que no nidifican en cavidades y también
para las aves nidificadoras de cavidades secundarias (Hutto, 1995; Kotliar et al.,
2002; Saab et al., 2009; Latif et al., 2016). Las aves nidificadoras de cavidades
secundarias muestran una fuerte preferencia por los árboles grandes muertos en pie
para anidar (Altamirano et al., 2017). El bajo número de árboles muertos en pie
presentes en el tratamiento quemado dos veces (2002-2015) puede explicar la menor
densidad de las aves nidificadoras de cavidades, al no haber un sustrato adecuado
para la nidificación. Por el contrario, los tratamientos “quemados 2002 y 2015”
contaban con un gran número de árboles muertos en pie. Estudios realizados en el
PN Tolhuaca, posterior al incendio del año 2002, muestran el rol fundamental de los
árboles muertos en pie y árboles sobrevivientes de A. Araucana y Nothofagus (y otras
especies arbustivas) como fuente de propágulos y protección para el establecimiento
de las especies que reconstruirán la comunidad forestal (González y Veblen, 2007).
Las aves nidificadoras de cavidades primarias presentaron una notoria mayor
densidad en el sitio control que en los tratamientos quemados, esto es similar a lo
encontrado por Venegas et al., (2009) donde observaron que las áreas más dañadas
por el incendio no fueron utilizadas por carpinteros, lo que puede deberse a un
desfase en los años de colonización de estas áreas o a una sensibilidad intrínseca
de estas especies a los incendios.
Muchas especies de aves insectívoras de bosques primarios evitan las áreas abiertas
(Canaday, 1996; Develey y Stouffer, 2001; Sekercioglu et al., 2002; Barlow y Peres,
2011). Kreisel y Stein (1999) registraron una disminución de la cantidad de
escarabajos debajo de la corteza y la declinación de la abundancia de cuatro
especies de carpinteros después de un incendio en un bosque de coníferas, mientras
que Barlow et al., (2002) reportaron en el Amazonas que los insectívoros eran
significativamente menos abundantes en el bosque quemado al igual que las aves
insectívoras usuarias de la corteza. Por otro lado, Perfetti-Bolaño et al., (2013)
36
registraron que las aves insectívoras fueron dominantes en la zona no alterada, al
igual que los resultados obtenidos en este estudio en el sitio control. Ya que estas
aves se alimentan primariamente sobre el follaje, ramas y troncos en pie,
desapareciendo o reduciéndose drásticamente en los sitios que quedaron
prácticamente sin árboles y arbustos debido a estas perturbaciones (Milesi et al.,
2002; Grigera y Pavic 2007; Sosa et al., 2010).
La mayor densidad de aves granívoras y aves que usan el suelo como sustrato
alimenticio en las áreas quemadas se podría atribuir a un mayor acceso a las semillas
y que estas aves comen en el suelo. El fuego consume la densa capa de vegetación
previa del suelo (hierbas, arbustos y árboles), provocando una mayor disponibilidad
de algunos recursos alimentarios (granos, semillas y herbáceas) en este sustrato
(Milesi et al., 2002; Grigera y Pavic, 2007; Sosa et al., 2010; Mesta et al., 2011).
Perfetti-Bolaño et al., (2013) evaluaron un bosque quemado (nueve meses post-
fuego) en la zona centro-sur de Chile. El resultado fue una rápida recuperación de la
cubierta vegetacional (graminosa-herbácea y arbustal). Esto provocó que se
observara una mayor abundancia de especies granívoras que prefieren campos
abiertos para alimentarse como Z. capensis, C. califórnica y C. barbata. Mismas
especies observadas en los sitios recientemente quemados de este estudio. Marone
(1990), en un estudio realizado en Mendoza (Argentina), encontró una asociación
positiva entre las aves que comen en el suelo y la disminución de la cubierta herbácea
posterior a un incendio, los granívoros terrestres comenzaron a alimentarse de las
hierbas que colonizaron posterior al fuego. Por otra parte, Sosa et al., (2010),
demostraron que la abundancia de granívoros de suelo aumenta generalmente en
áreas modificadas. Además, Smucker et al., (2005) observaron que especies como
Carpodacus cassinii y Carduelis pinus presentaron más del doble de su abundancia
un año después del incendio que a los dos años, lo que sugiere que algunas especies
pueden responder a los incrementos a corto plazo en la disponibilidad de semillas
después del incendio forestal. Sin embargo, Venegas et al., (2009) observaron la falta
de un efecto positivo claro del área quemada sobre las especies granívoras, debido
a que un año después del incendio, la oferta de semillas al parecer no fue muy alta.
Por otro lado, Barlow et al., (2002) y Perfetti-Bolaño et al., (2013) observaron que las
aves nectarívoras (picaflores) fueron más abundantes en un bosque quemado una
vez, que en un bosque no quemado en la amazonia y la zona centro-sur de Chile,
respectivamente. Mismo resultado obtenido en el tratamiento “quemado 2002”, lo que
se podría explicar, debido a la recolonización de la vegetación a través de los años,
37
se restauró en algo el hábitat perdido, conformado un sotobosque que permite una
mayor oferta alimentaria de flores, debido a que los árboles que sobreviven al fuego
son muy productivos en flores (Muñoz-Pedreros et al., 1996; Grigera y Pavic, 2007;
Venegas et al., 2009). Los picaflores presentaron una menor densidad en el
tratamiento “quemado 2015” y las aves frugívoras presentaron una menor densidad
en el tratamiento “quemado 2002-2015”. Barlow y Peres (2011) mencionan que la
disminución de especies de colibríes y aves frugívoras (Pipra spp.) en bosques
quemados dos veces, probablemente habría sido por la escasez de alimentos,
debido a que los incendios recurrentes o recientes reducen drásticamente el número
de tallos de floración y fructificación.
Las ventajas de los ambientes quemados para las actividades de alimentación de las
aves que se alimentan en el aire, como Xolmis pyrope están ampliamente
documentadas (Lawrence, 1966; Marone, 1990; Hutto, 1995; Kullberg, 1995). Según
Grigera y Pavic (2007) la respuesta positiva a la perturbación reciente por parte de
las aves que se alimentan en el aire, se debería a un aumento de los recursos tróficos
y a cambios estructurales de la vegetación que favorecen su obtención, explicando
la mayor densidad observada para el tratamiento “quemado 2015”. Para las aves que
utilizan el follaje como sustrato alimenticio, nuestros resultados son diferentes a los
mencionados por Dieni y Anderson (1999) y Grigera y Pavic (2007), los cuales
mencionan que la ausencia o la disminución de la densidad de las aves usuarias del
follaje en el sitio quemado post-incendio sería atribuido a la reducción de la cobertura
horizontal y vertical de este sustrato. Una posible explicación para el aumento de la
densidad en todos los sitios evaluados, son las especies registradas en cada estudio
como Elaenia albiceps, la cual es una especie usuaria del follaje que puede influir en
este resultado, debido a que la densidad de esta especie fue muy baja en el área
quemada de Grigera y Pavic (2007). Al contrario de los resultados de este estudio,
en que E. albiceps registró un mayor número en los tratamientos quemados.
Las aves que utilizan la madera como sustrato alimenticio, presentaron los mismos
resultados que las aves nidificadoras de cavidades primarias, observando que el sitio
control mostró la mayor densidad de aves. La rápida disminución de las aves
nidificadoras de cavidades primarias en sitios de bosques perturbados, como C.
magellanicus y V. lignarius, probablemente afectará las tasas de producción de
cavidades (Altamirano, 2014; Ibarra y Martin, 2015). Como resultado, la densidad de
las aves nidificadoras de cavidades secundarias (e.g. A. spinicauda y T. Meyeni) que
dependen de las cavidades proporcionadas por estas dos especies nidificadoras de
38
cavidades primarias y por los procesos de descomposición de los árboles también
podría disminuir (Beaudoin y Ojeda, 2011; Díaz y Kitzberger, 2013; Altamirano, 2014;
Ibarra y Martin, 2015b). Johnson y Wauer (1996) registraron que la abundancia de
pájaros carpinteros (mayores usuarios de madera) aumentó en puntos no quemados,
y formularon la hipótesis de que esto se debió a un aumento de la migración en las
poblaciones de pájaros carpinteros de áreas quemadas a un área de estudio no
perturbada. Esta hipótesis podría explicar el mayor número de carpinteros
observados en el sitio control de este estudio. Smucker et al., (2005) sugieren que la
respuesta de una especie al fuego depende de la cantidad de años desde el incendio.
Por ejemplo, un excavador como Colaptes auratus no mostró evidencia de una
respuesta al fuego hasta el tercer año después del incendio, por lo que, si hubieran
analizado solo los primeros dos años de los datos posteriores al incendio, habrían
perdido esta respuesta positiva.
Los movimientos de un área a otra podrían ser temporales para algunas aves, las
cuales se alejan del área perturbada, con un posterior retorno. En general, se ha
sugerido que las aves migratorias son más resilientes que las aves residentes a
perturbaciones como la fragmentación del hábitat o los incendios (Greenberg, 1992;
Robbins et al., 1992). En los bosques templados de América del Sur, casi la mitad de
las especies de aves son parcialmente migrantes (i.e. una parte de la población
realiza migraciones latitudinales; 31%) o totalmente migrantes (i.e. la población total
realiza migraciones latitudinales; 17%; Cofre et al., 2007; Ibarra et al., 2017). Petit et
al., (1993) encontró que los hábitats tropicales perturbados tienden a contener más
especies migratorias especialistas de bosques que los bosques tropicales no
perturbados, mismo resultado obtenido en este estudio donde se observó un mayor
número de especies de aves migrantes en los tratamientos más perturbados.
Sugiriendo que los bosques quemados proporcionan un hábitat importante para
especies de aves migrantes debido a la posible disponibilidad de nuevos recursos
(Smucker et al., 2005).
Es probable que los incendios forestales a nivel mundial se repitan a una escala
espacial mucho más grande y con mayor frecuencia, expandiendo
considerablemente sus fronteras a bosques previamente no quemados (Peres et al.,
2003). La dinámica de perturbación por el fuego se convertirá en un agente decisivo
para futuros manejos en la conservación de los ecosistemas de bosques.
Demandando voluntad política de los gobiernos nacionales y locales para evitar,
minimizar o remediar las amenazas que representan los incendios forestales (Peres
39
et al., 2003). En Chile aún falta una política acorde para el manejo de los incendios
forestales y su efecto en las distintas comunidades de especies. Debido a que la
política nacional para la protección de especies amenazadas manifiesta la voluntad
del país por garantizar una protección efectiva de dichas especies (e.g. A. Araucana)
con el objetivo de mejorar el estado de conservación de la biota nativa amenazada.
Sin embargo, esta política no reconoce la importancia de efectuar acciones de
restauración en los ecosistemas degradados o perturbados para lograr la protección
y conservación de las especies que los componen, aludiendo a especies individuales,
sin abordar la problemática desde una perspectiva ecosistémica ni presentar
acciones concretas, haciendo alusión sólo a la importancia de realizar inventarios y
fiscalizaciones dirigidas a especies amenazadas (Fernández et al., 2010). La
posibilidad de que los incendios forestales beneficien a especies y gremios de aves
también debe considerarse entre los objetivos al diseñar el manejo posterior al
incendio. Las acciones de manejo post-incendio que alteran la sucesión natural (e.g.
plantación de árboles y control de arbustos) pueden no ser necesarias y/o suficientes
para lograr los objetivos propuestos (Shatford et al., 2007; Halofsky et al., 2011;
Stephens et al., 2015). Además, los eventos de fuego son una herramienta valiosa,
para el manejo forestal a escala del paisaje para la resiliencia a largo plazo. Crear y
mantener la heterogeneidad del hábitat después de un incendio es un desafío para
las actuales políticas forestales en el mundo (White et al., 2016).
40
Efectos de los incendios forestales sobre los gremios de aves del bosque
templado andino del sur de Chile
Fernando. J. Novoa1,2, José Tomás Ibarra1,2, Tomás A. Altamirano1,2,3, Cristián Bonacic1
1 Laboratorio
de Vida Silvestre Fauna Australis, Departamento de Ecosistemas y
Medioambiente, Facultad de Agronomía e Ingeniería Forestal, Pontificia Universidad
Católica de Chile.
2Laboratorio ECOS (Ecología-Complejidad-Sociedad), Centro de Desarrollo Local (CEDEL),

Campus Villarrica, Pontificia Universidad Católica de Chile
3 Centre for Applied Conservation Research, Department of Forest and Conservation

Sciences, University of British Columbia.
RESUMEN
Los eventos de perturbación, tales como los incendios, modifican la composición y
estructura de los ecosistemas de bosque. Estudiamos la diversidad de los gremios
de aves que habitan bosques de Nothofagus y Araucaria araucana en los bosques
templados andinos del sur de Chile, en tres sitios afectados por incendios forestales
con distintas historias de fuego (intervalo de tiempo y frecuencia de un evento)
durante 2016-2018. Establecimos 40 puntos de conteo y 40 parcelas de vegetación
para determinar la riqueza y densidad de aves, junto con los atributos vegetacionales
en cada sitio. En total 35 especies de aves fueron registradas al muestrear sitios
control, quemados dieciséis y dos años después de la perturbación de un incendio,
observamos que al pasar el tiempo la comunidad de aves se volvió más similar al
sitio control sin quemar. Los gremios de uso de hábitat, alimenticio y nidificación
difirieron mayormente en sus respuestas al aumento de la frecuencia y el tiempo
transcurrido desde el incendio; la mayoría de los gremios de aves disminuyeron ante
el efecto del fuego, aunque los granívoros, generalistas de arbustos, aves no
nidificadoras de cavidades y aves migrantes mostraron respuestas positivas. Estas
respuestas se relacionaron fuertemente con los cambios asociados en la estructura
del hábitat post-fuego, apoyando las hipótesis testeadas de perturbación intermedia
y estructura vertical vegetacional. La posibilidad de que los incendios forestales
beneficien a algunas especies y gremios de aves específicos debe considerarse
entre los objetivos al diseñar el manejo post-incendio de la biodiversidad de los
bosques templados.
Palabras claves: fuego, historias de fuego, comunidad de aves, vegetación,

perturbación.
41
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regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management
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Zamorano-Elgueta, C., L. Cayuela, M. González-Espinosa, A. Lara, and M.R. Parra-
55
Vázquez. 2012. Impacts of cattle on the South American temperate forests:
Challenges for the conservation of the endangered monkey puzzle tree
(Araucaria araucana) in Chile. Biological Conservation 152:110-118.
56
ANEXO
Anexo 1. Total de aves observadas en los cuatro sitios de muestreo (control,

tratamiento “quemado 2002”, tratamiento "quemado 2015’” y tratamiento “quemado
2002-2015”’) durante las dos temporadas reproductivas 2016-2017 y 2017-2018.
Especies Nombre común Código Control Quemado Quemado Quemado
una vez una vez dos veces
2002 2015 2002-2015
Patagioenas araucana Torcaza PATARA X
Enicognathus Cachaña ENIFER X X X X
ferrugineus
Sephanoides Picaflor chico SEPSEP X X X
sephaniodes
Veniliornis lignarius Carpinterito VENLIG X X
Colaptes pitius Pitío COLPIT X X X
Campephilus Carpintero CAMMAG X X
magellanicus gigante
Aphrastura spinicauda Rayadito APHSPI X X X
Sylviorthorhynchus Colilarga SYLDES X X X
desmursii
Pygarrhichas Comesebo PYGALB X X X
albogularis grande
Pteroptochos tarnii Hued-hued PTETAR X X
Scelorchilus rubecola Chucao SCERUB X X X
Scytalopus Churrín del sur SCYMAG X X X X
magellanicus
Elaenia albiceps Fio-fio ELAALB X X X X
Xolmis pyrope Diucón XOLPYR X X X X
Colorhamphus Viudita COLPAR X
parvirostris
Tachycineta meyeni Golondrina TACMEY X X X X
chilena
Troglodytes aedon Chercán TROMUS X X X X
Turdus falckandii Zorzal TURFAL X X X X
Phrygilus patagonicus Cometocino PHRPAT X X X X
patagónico
57
Spinus barbata Jilguero SPIBAR X X X X
Glaucidium nanum Chuncho GLANAN X
Cinclodes fuscus Churrete CINFUS X
acanelado
Cinclodes patagonicus Churrete común CINPAT X X
Callipepla californica Codorniz CALCAL X
Zonotrichia capensis Chincol ZONCAP X X X
Geranoaetus Aguilucho GERPOL X
polyosoma común
Anairetes parulus Cachudito ANAPAR X X
Pygochelidon Golondrina PYGCYA X X
cyanoleuca dorso negro
Upecerthia dumetaria Bandurrilla UPUDUM X X
Megaceryle torquata Martín pescador CERTOR X
Phytotoma rara Rara PHYRAR X
Sicalis luteola Chirihue SICLUT X
Phrygilus fruticeti Yal PHRFRU X
Agriornis livida Mero AGRLIV X
Leptasthenura Tijeral LEPAEG X X
aegithaloides
58
Anexo 2. Valores promedio de densidad por hectárea para los distintos gremios de
aves, estimados según el resultado de los análisis del GLMM. Los valores presentes
muestran significancia en la estimación de los parámetros [PE] y entre paréntesis ()
se indica el error estándar con estimaciones de sus intervalos de confianza al 95%.
+ y - indican la dirección con relación al promedio de densidad del sitio control.
Sitios de muestreo
Quemado Quemado una Quemado dos

Control
una vez 2002 vez 2015 veces 2002-2015
Gremios de aves
Uso de hábitat
Usuarias de Arbustos 2,8 (0,05) 0,24 (0,06) 0,23 (0,06) 0,53 (0,05)
Generalistas del perfil 2,72 (0,05) 0,35 (0,06) 0,41 (0,06)
vertical
Árboles grandes del 2,82 (0,08) 0,2 (0,09) -0,54 (0,15)
dosel
Especialistas de 1,68 (0,05) -0,3 (0,09) -0,46 (0,1)
sotobosque
Nidificación
No nidificadores de 3,1 (0,03) 0,32 (0,04) 0,27 (0,04) 0,36 (0,04)
cavidades
Nidificadores de 1,08 (0,08) -0,64 (0,17) -1,1 (0,25) -1,62 (0,4)
cavidades primario
Nidificadores de 3,12 (0,06) 0,29 (0,07) 0,33 (0.07)
cavidades secundario
Alimenticio
Insectívoro 3,52 (0,03) -0,19 (0,05)
Granívoro 2,1 (0,07) 0,57 (0,08) 0,68 (0,08) 0,88 (0,08)
59
Nectarívoro 0,47 (0,08) 0,56 (0,09)
Frugívoro 2,22 (0,03) 0,19 (0,04) -0,14 (0,04)
Herbívoro 3,14 (0,03) -0,17 (0,05)
Sustrato alimenticio
Suelo 2,5 (0,06) 0,53 (0,07) 0,52 (0,07) 0,62 (0,07)
Aire 2,06 (0,09) -0,33 (0,16) -0,69 (0,21)
Follaje 3,02 (0,04) 0,39 (0,05) 0,29 (0,054) 0,17 (0,06)
Madera 1,96 (0,05) -0,25 (0,07) -0,37 (0,08) -0,87 (0,12)
Estatus migratorio
Migrantes 3,4 (0,03) 0,27 (0,04) 0,31 (0,04) 0,34 (0,04)
Parcialmente migrantes 2,14 (0,09) 0,46 (0,1) 0,49 (0,1)
Residentes 2,2 (0,06) -0,37 (0,11) -0,61 (0,13)
60
61

Efecto Fuego Sobre Gremios Aves - Tesis MSC - Fernando Novoa - 2019

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Efecto Fuego Sobre Gremios Aves - Tesis MSC - Fernando Novoa - 2019

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PONTIFICIA UNIVERSIDAD CATOLICA DE CHILE

FACULTAD DE AGRONOMIA E INGENIERIA FORESTAL

EFECTOS DE LOS INCENDIOS FORESTALES SOBRE LOS GREMIOS DE

Tesis presentada como requisito para optar al grado de

Fernando Javier Novoa Galaz

Agradezco a la Comisión Nacional de Investigación Científica y Tecnológica

Gracias a la Corporación Nacional Forestal (CONAF) de la Región de La Araucanía

Agradezco a mi comité de tesis: Tomás Ibarra, Tomás Altamirano y Cristián Bonacic

Gracias a mis compañeros y amigos que participaron en el proyecto de investigación

ÍNDICE DE TABLAS ................................................................................................ 2

ÍNDICE DE FIGURAS .............................................................................................. 3

MATERIALES Y MÉTODOS .................................................................................. 11

Área de estudio .................................................................................................. 11

Composición de la comunidad ............................................................................ 21

Respuesta de la comunidad de aves a los incendios forestales.......................... 32

Tabla 1. Covariables candidatas para estimar detectabilidad y densidad de aves en

Tabla 4. Especies y covariables(a) utilizadas para estimar la detectabilidad (p) y la

Fernando. J. Novoa*1,2, José Tomás Ibarra1,2, Tomás A. Altamirano1,2,3, Cristián Bonacic1

2 ECOS (Ecology-Complexity-Society) Laboratory, Centre for Local Development (CEDEL),

3 Centre for Applied Conservation Research, Department of Forest and Conservation

Keywords: fire, fire history, bird community, vegetation, disturbance.

Las perturbaciones son componentes importantes en la dinámica de los ecosistemas

Los bosques templados de Chile albergan una riqueza de especies de aves

La frecuencia de los incendios en la región andina del centro-sur de Chile y la zona

Los incendios y sus efectos no son fenómenos estáticos; un “historial de fuego”

El historial de fuego también afecta la dependencia de las especies a los recursos,

1. Los niveles intermedios de perturbación generarán mayores valores de

2. La diversidad de aves será más alta en tipos de vegetación verticalmente

1. Evaluar los cambios que producen los incendios forestales y el historial de

2. Determinar si la estructura vegetacional disponible en las zonas quemadas

Durante el verano de 2002, la RN Malleco y el PN Tolhuaca fueron afectados por un

Tipos de covariables (abreviación) Descripción

1.2 Hora (Hora)a Minutos transcurridos desde las 6:30

1.5 Temperatura (Temp)a Temperatura (°C)

1.6 Humedad (Hum)a Humedad Relativa (0 a 100%)

1.7 Velocidad del viento (Viento)a Promedio viento (m/s)

1.8 Nubosidad (Nub)a Cobertura de nubes en el cielo. 0: Descubierto,

1.9 Playback (Play)a Reproducción de voces de aves menos

aCovariables seleccionadas para pruebas de asociaciones temporales y ambientales en aves de

Para los análisis de detectabilidad (p) y densidad (D), se utilizaron un subconjunto de

Previo a estimar la detectabilidad (p) y densidad (D), se evaluó la colinealidad para

Tabla 2. Especies de aves y gremios utilizados para evaluar sus respuestas a

Gremio uso Gremio Gremio Gremio uso Estatus

Golondrina dorso UA NCS I A M

Cachaña AGD NCS F(G) F(T) P

Picaflor chico GPV NNC N(I) F(A) M

Pitío AGD NCP I M(T) R

Carpintero gigante AGD NCP I M(T) R

Rayadito AGD NCS I(F) M(F) P

Comesebo grande AGD NCP I M R

Hued–hued del sur UU NCS I(G) T R

Chucao UU NCS I(G) T R

Churrín del sur UU NCS I(G) T(F) R

Fío-fío GPV NNC I(F) F(A) M

Diucón UA NNC I(F) A P

Golondrina chilena AGD NCS I A M

Zorzal GPV NNC F(I) T(F) R

Cometocino GPV NNC G(H) T M

Jilguero UA NNC G(H) T M

Respuesta de gremios a zonas quemadas

Se comparó la respuesta de los gremios a las zonas quemadas mediante el uso de

El tratamiento “quemado 2002” presentó el mayor número de especies (24 especies).

Atributos del hábitat