RESEÑAS

Formación y función de orgánulos

bacterianos.
Chris Greening ✉ y Trevor Lithgow ✉
Resumen | Los avances en las tecnologías de imagen han revelado que muchas bacterias poseen orgánulos con
un límite lumen y macromolecular definido proteómicamente. Algunos están unidos por una bicapa lipídica (como
tilacoides, magnetosomas y anammoxosomas), mientras que otros están definidos.
por una monocapa de lípidos (como los cuerpos lipídicos), una capa protéica (como los carboxisomas) o
límite definido por la fase (como compartimentos en forma de nucleolo). Estos organelos diversos tienen
diversas funciones metabólicas y fisiológicas, facilitando la adaptación a diferentes entornos y conduciendo la
evolución de la complejidad celular. Esta revisión destaca que, a pesar de la diversidad de los informes o los
ganelos, algunos conceptos unificadores subyacen a su formación, estructura y función. Las bacterias tienen
mecanismos fundamentales de formación de orgánulos, a través de los cuales los procesos conservados pueden
formar orgánulos distintos en diferentes especies dependiendo de las proteínas reclutadas.
al espacio luminal y al límite del organelo. Estos complejos compartimentos subcelulares proporcionan
ventajas evolutivas, además de permitir la especialización metabólica, los procesos biogeoquímicos y los
avances biotecnológicos. La creciente evidencia sugiere que la presencia de orgánulos es la regla, más que
la excepción, en las células bacterianas.

Definido por fase

En casos de alta concentración de
ácidos nucleicos (o proteínas
específicas) se puede observar una
separación de fases en el
citoplasma que resulta en un
partición de proteínas específicas
que prefieren o desfavorecen las
condiciones de cada fase. Un
ejemplo notable es el
nucleolo en eucariotas y los
gránulos de ribonucleoproteína que
se encuentran en bacterias como
Caulobacter crescentus.
Infección e inmunidad
Programa, Biomedicina
Discovery Institute y
Departamento de Microbiología,
Monash University, Clayton,
Australia.
✉Email: chris.greening @
monash.edu; trevor.lithgow @
monash.edu
Una vez se supuso que las células bacterianas eran 'bolsas de una definición más reciente de un orgánulo insistió en
enzimas 'con mínima organización1. Sin embargo, en los
últimos 10 años, numerosos estudios han demostrado que
las bacterias compartimentan muchos procesos celulares en
estructuras subcelulares, incluidos los orgánulos. Se
demostró que las vías metabólicas completas ocurren sin
una difusión sustancial de metabolitos debido a la
agrupación de enzimas en metabolosomas en ubicaciones
discretas dentro del citoplasma.2-4. El ADN y las proteínas
asociadas al ADN se limitan a territorios discretos en el
citoplasma.5-8, y la segregación de las transcripciones de ARN
en territorios subcelulares proporciona control espacial
sobre su traducción en polipéptidos9-13. En varios linajes
bacterianos, los distintos distritos de membranas están
repletos de maquinaria fotosintética para maximizar la
eficiencia con la que las bacterias pueden recolectar energía
de la luz.14-18.
¿Qué es un orgánulo? Las definiciones anteriores han
reflejado el conocimiento disponible en ese momento, siendo
una definición que un orgánulo es una ubicación subcelular
donde tiene lugar un proceso biológico específico. Esto
encapsularía todos los orgánulos reconocidos, pero también
podría incluir oligómeros de proteínas grandes como los
ribosomas. Sin embargo, ahora está claro que, en el caso de los
ribosomas, flagelos y otras estructuras similares, una mejor
definición mecanicista es que se trata de máquinas moleculares:
envolvente por una membrana fosfolipídica; sin embargo, con
los avances en las tecnologías de imágenes, se necesita una
definición actualizada para abarcar orgánulos recién vistos con
una capa de proteína que acordona un compartimento luminal
distinto para promulgar vías metabólicas o funciones físicas, así
comodefinido en fase compartimentos subcelulares sin membrana.
Por lo tanto, en esta revisión, definimos un orgánulo como una
estructura subcelular que contiene un interior proteómicamente
distinto y una capa límite definida (ya sea membrana lipídica,
monocapa lipídica, proteinácea o definida por fase) que afecta la
fisiología celular. A su vez, la formación de orgánulos requiere
dos procesos: la producción de un límite de orgánulos (por
ejemplo, por involución y / o fisión de membrana) y el
empaquetado del contenido luminal en el orgánulo.
Al igual que ocurre con los eucariotas, los orgánulos
confieren diversas ventajas fisiológicas a las bacterias. En
general, permiten la regulación espaciotemporal más resuelta y
sofisticada de los procesos celulares.19,20. Dependiendo del
orgánulo, también tienen una gama de funciones más
específicas: (1) mejorar la eficiencia de los procesos metabólicos
al aumentar las concentraciones locales de metabolitos y
enzimas (por ejemplo, carboxisomas), (2) aumentar el área de
superficie para la transducción de energía (por ejemplo,
tilacoides), (3) secuestro de intermedios tóxicos o volátiles

https://doi.org/10.1038/
numerosos componentes que se unen para impulsar un proceso de otros componentes celulares (por ejemplo,
s41579-020-0413-0 único (aunque muy complicado y altamente regulado). . metabolosomas), y (4) proporcionar microambientes

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Carboxisomas
Bacteriano anabólico
microcompartimentos
que tienen una cubierta de
proteína poliédrica y un lumen
lleno de CO2-enzima fijadora
RuBisCO. Ejemplos de
incluir la β-carboxisomas del
fotótrofo
Synechococcus elongatus
y el α-carboxisomas de
el litotrofo Acidithiobacillus
spp.
Tilacoides
Orgánulo unido a la membrana que
media la captación de luz y la
transducción de energía en
cianobacterias fotosintéticas. A
través de vínculos evolutivos, los
tilacoides son también uno de los
tres sistemas de membranas que se
encuentran en los cloroplastos de
los eucariotas.
Metabolosomas
Bacteriana catabólica
microcompartimentos unidos por
capas de proteínas poliédricas y que
albergan enzimas para oxidar un
metabolito específico. Ejemplos
notables incluyen los orgánulos que
metabolizan el propanodiol o
etanolamina en varias bacterias y
arqueas, incluyendo
Salmonella enterica.
Acidocalcisomas
Identificados por primera vez en
eucariotas unicelulares, estos
orgánulos tienen un solo límite de
membrana. Un gradiente de pH a
través de la membrana es generado
por una pirofosfatasa de
translocación de protones, que
proporciona un ácido rico en fosfato.
lumen que puede acomodar el
exceso de calcio celular.
Se encuentran ejemplos típicos
en Alphaproteobacteria como
Agrobacterium tumefaciens.
Mitocondrias
Orgánulos eucariotas con dos
sistemas de membranas.
que principalmente median
Síntesis de ATP a través
respiración aeróbica. Derivado
de la endosimbiosis de una
célula alfaproteobacteriana.
Cloroplastos
Los plástidos son orgánulos con
tres sistemas de membranas.
encontrado en eucariotas, y el
cloroplasto se define como un
tipo de plastidio que media la
fotosíntesis oxigenada en
plantas y algas. Derivado de la
endosimbiosis de una célula
cianobacteriana.
con distintos estados de pH y / o redox en comparación con
el resto de la celda (por ejemplo, acidocalcisomas)19-21 (Higo. 1).
Varios factores han contribuido a nuestro conocimiento de los
orgánulos en las bacterias que se encuentran a la zaga de los
eucariotas. Primero, dado el pequeño tamaño de las células
bacterianas, el desarrollo de tecnologías de imágenes a nanoescala
durante las últimas décadas ha permitido una evaluación cada vez
más sólida de la ultraestructura de las células bacterianas. Estudios
pioneros de Sergei Winogradsky que utilizaron técnicas tempranas en
microscopía de luz vieron glóbulos de azufre en bacterias y
aumentaron el interés en la ultraestructura de las células bacterianas.
22, pero se necesitaban avances en la microscopía electrónica de
transmisión y, en última instancia, en la tomografía crioelectrónica
para aportar claridad y apreciación de los orgánulos en las células
bacterianas. Además, una determinada especie de bacteria puede
tener solo un organelo aparentemente específico de la especie y
quizás producirlo solo bajo algunas condiciones ambientales. Juntos,
estos problemas han requerido que consideremos la formación de
cada orgánulo potencial como un aspecto distinto y no relacionado de
la biología celular bacteriana, dejando poco claro hasta qué punto la
formación de al menos algunos de estos orgánulos podría reflejar
procesos fundamentales en la biología celular bacteriana. Nuevos
enfoques en genómica comparada y biología de sistemas, junto con
tecnologías de imagen revolucionarias como la imagen de
superresolución y la crio-tomografía electrónica. ahora haz que este
emocionante objetivo sea alcanzable. En esta revisión, discutimos la
rica información proporcionada por dichos estudios sobre la
estructura, función y formación de orgánulos bacterianos.
Tipos de orgánulos unidos a la membrana
Una definición clásica de orgánulo es un compartimento
unido a una membrana en el que el contenido luminal
es distinto del proteoma del medio circundante.23,24.
Funcionalmente, la mayoría de los órganos unidos a membranas
bacterianas se descubrieron en la búsqueda de comprender la
base molecular de la fotosíntesis y otros aspectos de la
bioenergética. En conjunto, estas líneas de investigación han
dado lugar a lo que a veces parecen ser características
ultraestructurales no relacionadas de las membranas
bacterianas, pero que pueden considerarse orgánulos
comparables con algunas propiedades conservadas y
fundamentales (Higo. 1). Algunas de estas propiedades
fundamentales se han trasladado a la evo- lution de eucariotas:
la involución de la membrana interna bacteriana en
Alphaproteobacteria es similar a las crestas en mitocondrias25-27 y las
capas apiladas de membranas foto-sintéticas en Cyanobacteria
dieron lugar a las membranas tilacoides de cloroplastosdieciséis,18,28.
Estos órganos tienen funciones importantes en la biología de las
células eucariotas. La involución equivalente de la membrana
interna bacteriana también impulsa la producción demagnetosomas
y, potencialmente, de muchos otros orgánulos citoplasmáticos
en diversos linajes bacterianos24,29,30.
Las alfaproteobacterias tienen compartimentos enigmáticos
llamados membranas intracitoplasmáticas (ICM), y algunos
linajes poseen orgánulos derivados de ellos. Estos ICM median
funciones biogeoquímicamente importantes en bacterias
fisiológicamente diversas y probablemente fueron antecedentes
de las membranas de las crestas de las mitocondrias eucariotas
(derivadas de un endosimbionte alfaproteobacteriano)27,31,32. Al
igual que las mitocondrias, los ICM mejoran la generación de
ATP de dos maneras clave:
maximizando el área de superficie para la transducción de
energía y mejorando el control local sobre los gradientes de
protones y las concentraciones de metabolitos. Al menos
tres grupos alfaproteobacterianos fisiológicamente distintos
(fototrofos anoxigénicos, metanótrofos aeróbicos y
nitrificantes) han adaptado ICM para realizar sus funciones
bioenergéticas especializadas; logran esta especialización
empaquetando las enzimas centrales de estas vías (es decir,
fotosistemas, metano monooxigenasas particuladas y nitrito
oxidorreductasas, respectivamente) en las membranas a
alta densidad (más del 50% del contenido total de proteína
de membrana)17,27,33. Aunque muchos ICM permanecen
contiguos a la membrana celular, el proceso fotosintético
cromatóforos de
bacterias púrpuras sin azufre como
Rhodobacter sphaeroides han demostrado ser com-
completamente segregadas y forman orgánulos esféricos14,34,35
(Higo. 1). Las cianobacterias y los cloroplastos derivados de
ellas poseen un sistema de membrana interna distintivo
llamado tilacoides que impulsa la fotosíntesis oxigénica. La
principal distinción de este orgánulo fotosintético, como se
ve por microscopía electrónica y crio-tomografía electrónica,
es que forma capas apiladas de compartimentos unidos a la
membrana que se extienden por toda la célula bacteriana.36-
39.
Un grupo especializado de bacterias autótrofas, los
oxidantes anaeróbicos de amonio (bacterias anammox),
conservan energía utilizando orgánulos elaborados llamados
anammoxosomas40,41 (Higo. 1). Estos orgánulos poseen enzimas luminales
que convierten el amonio y el nitrito en gas dinitrógeno, con óxido
nítrico e hidrazinas como intermediarios, en un proceso central tanto
para el ciclo biogeoquímico del nitrógeno como para el tratamiento de
aguas residuales. Los estudios de microscopía electrónica sugieren
que los anammoxosomas pueden tener un tamaño de 600 nm y
ocupar el 60% de la célula.41-47.
Estos orgánulos confieren varias ventajas fisiológicas a los
planctomicetos anammox: un mayor espacio celular dedicado a
la conversión de energía, el secuestro de la hidracina intermedia
reactiva y una mayor eficacia de acoplamiento. Un componente
único y dominante de las membranas anammoxosoma son los
fosfo-lípidos ladderanos que contienen anillos de ciclobutano
concatenados.46,48;
Al aumentar la densidad de la membrana, estos lípidos previenen la
fuga de protones (es decir, el desacoplamiento) y, a su vez, mejoran la
eficiencia energética.49,50. Cabe señalar que otros Planctomycetes
también exhiben una amplia compartimentación, con algunos, como
Gemmata obscuriglobus, incluso poseyendo membranas que rodean
el nucleoide41,51-54.
Sin embargo, las imágenes en 3D sugieren que estos
compartimentos son invaginaciones complejas interconectadas
de la membrana celular.55 en lugar de orgánulos cerrados unidos
a la membrana como en los anammoxosomas46.
Otras bacterias usan varios orgánulos para secuestrar iones
metálicos para una variedad de propósitos. Bacterias
magnetotácticas como la alphaproteobacterium
Magnetospirillum gryphiswaldense producir magnetosomasHigo.
1). El lumen de estos orgánulos unidos a la membrana contiene
magnetita (Fe3O4) o greigita (Fe3S4) cristales, junto
con pro-
teínas que median el transporte de hierro y regulan la nucleación
de cristales24,29,56-59. Los estudios actuales abordan si estas
proteínas luminales se empaquetan en el magnetosoma en
desarrollo durante la involución de la membrana o si son
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Cromatóforo Anammoxosoma Magnetosoma

H + RC-LH1-PufX
NO 2-
hv Mam
FocA proteinas Fe (II)
Q

B
LH2 NO 2-

am
Ayuda rápida
2
á

M
NH4+ Nitrito 1e- am
Cyt C M
Cyt antes de Cristo
AmtB reductasa
H+ complejo
1
H+
NO
NH4+
3e-
Hidracina Cyt C Cyt antes de Cristo
1 Fe O
sintasa complejo H + llorar3sta4l

NUEVA HAMPSHIRE
2 4
4e-
H+ Hidra zine Cyt C Q QH
H+ deshidrogenasa
2
ATP
sintasa
ATP
ATP norte
2

H+ ADP
ADP H+
norte
2

Carboxysome Metabolosoma Nanocompartimento de hierro

HCO -3 1,2-propanodiol

Carbónico Enzima de firma

anhidrasa Flp Flp Flp
RuBP Propionaldehído

CO 2 Aldehído Alcohol pag

Florida Flp Flp Flp
deshidrogenasa deshidrogenasa

Propionil-CoA Propan-1-ol
RuBisCO Flp Flp Flp Flp

CBB Fosfotransacilasa
ciclo Flp Flp Flp
2 x 3-PGA Propionil-P

Propan-1-ol
Acilquinasa

Propionato

Clorosoma Cuerpo lipídico Compartimento similar a un nucleolo

hv Bacterioclorofila Cuerpo lipídico

oligómeros proteinas

Csm Csm
Triacilglicéridos

RNAP

Pre-rRNA
Csm Csm

H+ Lípido
Plato base monocapa
ADP ATP H+
Proteínas FMO

Reacción Q Cyt antes de Cristo

centrar comple1X
Ayuda rápida
2 ADN cromosómico
ATP
sintasa Membrana celular H+

Fig. 1 | Diversidad estructural y funcional de orgánulos bacterianos.
Las bacterias tienen cuatro clases amplias de orgánulos: unidos a la membrana (por
ejemplo, cromatóforos, anamoxosomas y magnetosomas; sombreado verde), unidos a
proteínas (por ejemplo, carboxisomas, metabolosomas y nanocompartimentos de
hierro; sombreado azul), monocapa de lípidos (por ejemplo, clorosomas y cuerpos
lipídicos). ; sombreado naranja) y de fase definida (por ejemplo, compartimento en
forma de nucleolo; sombreado naranja, extremo derecho). Todo
estos orgánulos tienen funciones comunes para aumentar la eficiencia
metabólica y / o secuestrar compuestos específicos. Varios orgánulos
estructuralmente distintos, por ejemplo, cromatóforos y clorosomas, tienen
funciones fisiológicas equivalentes o análogas. 3-PGA, 3-
Phosphoglycericacid, CBBcycle, ciclo de Calvin-Benson-Bassham; Cyt,
citocromo; Proteína FMO, proteína Fenna-Matthews-Olson; Q, quinona (por
ejemplo, ubiquinona); RNAP, ARN polimerasa; RuBP, ribulosa 1,5-bisfosfato.

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Proteína Membrana Membrana Planchar Magnetita Magnetita Citoesqueleto Cadena

curva de reclutamiento invaginación transporte nucleación accesorio de cristalización montaje

Fe2+
J J
R K
B METRO

GRAMO S K
Fe O
B F
A mi mi A H O D
llorar3sta4l

B L Z K
I C KJ JK J J
Interno
Y Fe3+ membrana
Q
B YY YY YY YY

Exterior
membrana

Fig. 2 | Formación de orgánulos unidos a la membrana. El esquema muestra una vía de modelo de formación de magnetosomas basada en
ÁRBITRO.29. Incomún con otros organelos unidos a la membrana, los magnetosomas se forman en dos etapas separables: involución de la
membrana y carga de proteína luminal. Las proteínas clave propuestas para mediar cada etapa mostrada en base a estudios en
Magnetospirillummagneticum (Las mamproteínas, que se muestran con un nombre abreviado, es decir, MamA son etiquetadas como A y pronto).

Magnetosomas
Orgánulos unidos a membranas que
contienen un lumen lleno de cristales
translocados a través de la membrana. En otros orgánulos, estos Formación de orgánulos unidos a la membrana.
dos procesos: embalaje de carga60 y translocación de proteínas61 - Aunque la estructura y función de los orgánulos bacterianos
tienen requisitos distintos para los receptores de carga o las maduros son diversas, al menos pueden ocurrir algunos pasos

magnéticos de óxido de hierro o
sulfuro de hierro,
que permiten bacterias,
tal como Magnetospirillum
gryphiswaldense, para orientar
hacia campos magnéticos y, a su
vez, mediar en la aerotaxis.
Cromatóforos
Orgánulos unidos a membranas que
funcionan en la captación de luz y la
transducción de energía durante la
fotosíntesis anoxigénica. Se
encuentran ejemplos en
Alphaproteobacteria como
Rhodobacter sphaeroides.
Anammoxosomas
Unida a una membrana grande
orgánulos que contienen
enzimas para anaeróbicos
oxidación de amonio en
el lumen y la transducción
de energía asociada en la
membrana. Exclusivamente
encontrado en anammox
Planctomicetos como
Kuenenia stuttgartiensis.
Nucleoide
Región dentro de las células
bacterianas definida por el genoma
compactado. Estas regiones a
menudo están separadas en fases
del citoplasma circundante y, por lo
tanto, contienen una población
distinta de proteínas.
translocasas de proteínas, respectivamente. En la formación de
magnetosomas, la involución de la membrana y la formación del
contenido luminal parecen ser procesos separados: los
magnetosomas se forman constitutivamente por invo- lución de
la membrana interna, pero la carga de hierro mediada por
proteínas solo ocurre cuando hay suficiente hierro presente en el
medio ambiente.62 (Higo. 2). Una característica característica de los
magnetosomas es su alineación por filamentos citoesqueléticos;
Esto permite que las células magnetotácticas se orienten de
acuerdo con el campo magnético de la Tierra y, a través de la
aerotaxis, se muevan a ambientes con la tensión de oxígeno
deseada.24,29. El ferrosoma es un orgánulo acumulador de hierro
funcional y estructuralmente distinto. Se cree que estos
compartimentos densos en electrones unidos a membranas, de
20 nm de diámetro, permiten el almacenamiento de hierro en
reductores de hierro disimilatorios comoShewanella putref-
aciens y Desulfovibrio magneticus24,63-67. Phy-
Los análisis logenéticos sugieren que diversas bacterias y
algunas arqueas metanogénicas también sintetizan estos
orgánulos.67. Se han caracterizado otros dos orga- nelles de
almacenamiento de membrana: el gran vacuolas de nitrato
de bacterias filamentosas de azufre que acumulan nitrato
para la respiración anaeróbica (revisado en ÁRBITRO.68) y los
acidocalcisomas de varias alfaproteobacterias que
almacenan calcio y polifosfatos (revisado en ÁRBITRO.69);
este último es un raro ejemplo de un orgánulo conservado tanto
en bacterias como en eucariotas69,70.
Los avances en la crio-tomografía electrónica sugieren que hay
más orgánulos unidos a la membrana en espera de caracterización.
Un análisis de más de 15.000 crio-tomogramas de 90 especies
bacterianas diferentes identificó una colección de estructuras que
comunes en su formación. De hecho, en eucariotas, definir las
vías de biogénesis de los orgánulos (Caja 1) fue una etapa clave
para dilucidar que aparentemente organelos diferentes,
como las mitocondrias, mitosomas y hidrogenosomas,
son versiones evolutivamente diversificadas del
mismo orgánulo71. similar peroxisomas, glucosomas y
glioxisomas son los mismos orgánulos, que simplemente están
empaquetados con diferentes contenidos luminales en animales,
parásitos y plantas, respectivamente72,73. En el caso de las
bacterias, una característica común de muchos compartimentos
unidos a la membrana es que parecen derivar de la involución de
la membrana interna bacteriana; involuciones observadas
durante la formación de magnetosomas24,29, por ejemplo, son
análogos a las involuciones de la membrana que forman los ICM.
Incluso para los tilacoides cianobacterianos, los estudios de crio-
tomografía electrónica sugieren que las vesículas esféricas que
brotan de la membrana interna son la forma inicial de la
membrana; Luego se proponen dinaminas para remodelarlas en
membranas tilacoides maduras aplanadas y de formas
intrincadas.18,28,37,74,75. Los anammoxosomas son una excepción
importante. Se acepta que estos orgánulos pueden haber
derivado de la invaginación de la membrana interna durante la
fase temprana de su historia evolutiva; sin embargo, ahora se
producen por división de orgánulos durante la fisión binaria, lo
que garantiza la herencia de anammoxosomas a través de cada
ronda de división celular.76. Ahora se sabe qué proteínas median
el alargamiento y la curvatura de la membrana del
anammoxosoma durante este evento de fisión.
La producción de orgánulos unidos a la membrana a través
de la involución de la membrana celular requiere dos pasos

Vacuolas de nitrato
actualmente desafían cualquier explicación y, sin embargo, apuntan a clave: (1) inducción de la curvatura de la membrana y brotación
unido a una membrana gigante una capacidad fundamental de diversas bacterias para formar desde la membrana interna y (2) población del espacio luminal
orgánulos que almacenan el nitrato orgánulos unidos a la membrana dentro de su compartimento con un proteoma específico para la función del orgánulo. (Higo. 2).
anaeróbico aceptor de electrones y que
citoplásmico.30. Se demostró que la mayoría de las especies de Una característica común es que la incorporación de proteínas
se encuentran en diversas
bacterias estudiadas tienen compartimentos unidos a membranas del inductoras de curvatura impulsa la invaginación de la membrana
gammaproteobacterias oxidantes de

azufre y reductoras de nitratos, como mismo tamaño que los magnetosomas y ferrosomas pero que no son (Higo. 2). En el caso de los orgánulos eucariotas, se sabe que las
Thioploca araucae. densos en electrones. proteínas inductoras de curvatura

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Puede actuar directamente para curvar físicamente la membrana formación de un orgánuloHigo. 2) y potencialmente podría
Ferrosomas
Un grupo recientemente descubierto o indirectamente mediante el reclutamiento o modificación de regularse para responder a las señales ambientales.
de pequeños orgánulos unidos a la los componentes lipídicos.77,78. La evidencia actual de estudios Un segundo concepto unificador es el empaquetado del
membrana que almacenan hierro,
sobre diversas especies bacterianas sugiere que conjuntos de contenido luminal en el orgánulo. La funcionalidad de los
incluso en bacterias reductoras de
componentes de proteínas específicos del linaje impulsan la orgánulos depende de las proteínas clasificadas en las
hierro como Shewanella putrefaciens.
curvatura de la membrana, incluso en el caso de orgánulos membranas y empaquetadas en el espacio luminal.
aparentemente similares66. En el caso de los cromatóforos, las Dependiendo del orgánulo, las proteínas pueden dirigirse
Mitosomas mismas proteínas centrales que median la recolección de luz y la durante la involución de la membrana o después de la abscisión
Organelos con dos sistemas de membranas
transferencia de electrones fotosintéticos (es decir, complejos del orgánulo.89-91. Sin embargo, los mecanismos responsables del
que se encuentran en algunos
LH2 y complejos RC-LH1-PufX) tienen propiedades de curvatura direccionamiento selectivo de las proteínas siguen siendo
eucariotas unicelulares, especialmente

en los géneros Giardia
y Entamoeba, que contiene enzimas
luminales necesarias para la
biosíntesis de agrupaciones de
hierro-azufre. Estos orgánulos son
derivados funcionalmente
especializados de las mitocondrias.
Hidrogenosomas
Organelos con dos sistemas de membranas
que se encuentran en algunos
intrínsecas. En regiones localizadas donde estos complejos se
fusionan, la curvatura que inducen inicia la invaginación de la
membrana79-81. Ya sea una causa adicional o una consecuencia de
la curvatura de la membrana, otras proteínas se clasifican en la
membrana o el compartimento luminal del organ- elle82 y, en
última instancia, los cromatóforos brotan de la membrana
interna35. La formación de los MCI se ha abordado desde un
ángulo evolutivo dado que, en las mitocondrias, la formación de
las membranas de las crestas depende de una maquinaria
esquivos. Una posibilidad es que una o más de las proteínas de
la membrana en el orgánulo naciente sea un selectivo de
translocasas para el subconjunto de proteínas que deben ser
transportadas al compartimento luminal (Higo. 2). Las
mitocondrias y los plástidos tienen translocaciones cuyos
orígenes evolutivos no están del todo claros, pero que
probablemente se derivaron de un ancestro bacteriano.18,92. Sin
embargo, aún no conocemos ninguna evidencia de vías de
importación de proteínas específicas en orgánulos bacterianos.

protistas anaeróbicos, hongos y denominada MICOS (sitio de contacto mitocondrial y sistemas de Una forma alternativa de poblar el compartimento luminal sería
animales. Contienen enzimas organización de las crestas). Un estudio que utilizó un enfoque utilizar las translocasas de proteínas Sec o Tat, como se ha
luminales que producen ATP a través
de genómica comparativa demostró que Alphaproteobacteria sugerido en la formación de anammoxosomas.41,47 y tilacoides
de la fermentación, lo que da como
tiene un 'alphaMI-COS' conservado para inducir y estabilizar la dieciséis,18,90. De manera consistente, se han identificado translocones
resultado la producción de productos

finales como el gas hidrógeno. Estos

orgánulos están funcionalmente
especializados
derivados de las mitocondrias.
Peroxisomas
Organelos que se encuentran en muchos
animales y hongos, que contienen
enzimas luminales necesarias para
reacciones oxidativas como la biosíntesis
de lípidos y las reacciones de
curvatura de la membrana.27,83,84.
Se pueden inducir MCI morfológicamente similares incluso en
Escherichia coli por la sobreexpresión de la B subunidad de ATP sintasa
85, coherente con el papel de las proteínas ATP sintasa en la curvatura
de otras membranas86. En una demostración más de este principio, la
expresión de una proteína de curvatura de membrana única
(caveolina humana) en E. coli genera compartimentos de membrana
de tamaño similar tomagnetosomas y otros orgánulos87. La curvatura
de la membrana se estabiliza mediante el reclutamiento de
de Sec y Tat en membranas de tilacoides, y se han detectado
péptidos de señal para ambas translocasas en proteínas
dirigidas a tilacoides. Sin embargo, dado que idénticas translocas
de Sec y Tat están presentes tanto en la célula como en las
membranas tilacoides, no está claro cómo las proteínas se
clasifican de manera diferencial entre compartimentos.dieciséis,93.
Una posibilidad es que las proteínas dirigidas a tilacoides se
clasifiquen antes de la translocación, por ejemplo, a través de
variaciones sutiles en sus péptidos señal.dieciséis,94, aunque no se puede

desintoxicación. Estos orgánulos unidos

cardiolipina y otros lípidos.88. En conjunto, estos hallazgos sugieren
a una sola membrana están relacionados que las proteínas inductoras de curvatura son suficientes para la
evolutivamente con los glicosomas y los producción de orgánulos. Además, los resultados también sugieren
glioxisomas.
que un programa de expresión génica que activa la expresión de
proteínas clave de curvatura de la membrana iniciaría la
Recuadro 1 | Conceptos unificados en la biogénesis de orgánulos: conocimientos de eucariotas
En eucariotas, los estudios destinados a comprender la biogénesis han proporcionado evidencia
inequívoca de que un solo orgánulo puede evolucionar para tener una capacidad metabólica muy
diferente en diferentes linajes. Por ejemplo, los animales tienen un orgánulo llamado peroxisoma que
alberga enzimas como la catalasa para las reacciones de desintoxicación oxidativa. Las plantas tienen
descartar la clasificación posterior a la translocacióndieciséis. En el caso de
los anammoxosomas, las predicciones bioinformáticas sugieren que
sólo el anamoxosoma contiene sustratos con péptidos señal Tat; Esto
ha llevado a la sugerencia de que Tat puede estar localizado
exclusivamente en la membrana organelar, lo que proporciona un
mecanismo para el direccionamiento selectivo de las enzimas
anammox clave.90. Otra hipótesis sería que el direccionamiento
diferencial de los ARNm a las dos ubicaciones distintas de la
membrana segrega el lugar donde las proteínas se traducen y
translocan (Caja 2). Mediante este proceso se pueden formar
poblaciones locales distintas de proteínas de membrana en la
membrana interna: las transcripciones que codifican las proteínas de
membrana pueden dirigirse selectivamente a la membrana interna

un orgánulo, llamado glioxisoma, que aloja las enzimas del ciclo del glioxilato para el metabolismo de
dos carbonos. Los eucariotas unicelulares, como los tripanosomas, tienen un orgánulo llamado
glucosoma, que alberga muchas de las enzimas para la glucólisis.72.
Los peroxisomas, glioxisomas y glicosomas se derivan del mismo orgánulo ancestral. Esta
ascendencia común se ilustra por la evidencia de que las proteínas de carga dentro de estos
orgánulos son importadas por una vía conservada utilizando una maquinaria de importación de
proteínas conservadas y controladas por las proteínas de carga que llevan la misma 'secuencia de
dirección peroxisomal' C-terminal72,73,210.
Las mitocondrias son el compartimento de la "central eléctrica" que alberga reacciones de
fosforilación oxidativa en muchos linajes de eucariotas. Sin embargo, algunos microorganismos
antes de que los ribosomas se involucren para producir la cadena
polipeptídica, lo que dicta su translocación a través del translocón más
cercano.10,11,13,95. Este proceso de direccionamiento, denominado
transertión, se ha invocado en otros aspectos de la biología celular
bacteriana para los que es necesario dirigir subconjuntos de proteínas
a sitios de submembrana discretos para crear heterogeneidad de
membrana.12,96-99.
Más allá de estos principios unificadores, los procesos
moleculares que conducen a la formación de orgánulos son muy

unicelulares, como los génerosGiardia y Trichomonas, eran ejemplos de libros de texto de eucariotas
que tienen nomitocondria. Los estudios dirigidos a comprender la formación de estos diferentes
orgánulos mostraron que los mitosomas, que están involucrados en la biogénesis del grupo de hierro-
azufre enGiardia, y los hidrogenosomas, que permiten la producción fermentativa de atP en
anaerobios como Trichomonas, son versiones evolutivamente diversificadas de mitocondrias. Todos
estos orgánulos se construyen a través de una vía de biogénesis de membrana conservada y se
pueblan con carga a través de una vía de importación de proteínas `` mitocondriales ''.71,211.
complejos y varían entre especies. Esta variación se refleja mejor
en los estudios detallados de formación de magnetosomas en
Magnetospirillum especieHigo. 2). Al menos 30 genes específicos
contribuyen al ensamblaje del magnetosoma, la mayoría de ellos
organizados en cinco operones en una isla genómica de 130 kb.
100,101. La disección genética extensa ha ido resolviendo
gradualmente sus funciones, revelando que algunos genes son
esenciales y otros prescindibles.102-105. En el primero

Reseñas de la naturaleza | Microbiología

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Recuadro 2 | La transposición como mecanismo para la formación de orgánulos en bacterias
los componentes proteicos incrustados en la membrana interna bacteriana no se distribuyen
uniformemente. más bien, se observa un alto grado de heterogeneidad de la membrana, por lo que se
pueden crear distintos recintos funcionales.9,212. Los recintos de membranas dedicados a los eventos de
biogénesis de membranas se han caracterizado recientemente en la membrana externa de
Escherichia coli213. Aunque hasta la fecha no se han detectado recintos de ensamblaje equivalentes en la
membrana interna, varias líneas de evidencia sugieren que la heterogeneidad de la membrana en la
membrana interna podría permitir la gemación de membranas subcelulares con un proteoma de
membrana distinto.
El concepto de transertión se construye a partir de la evidencia de que la localización de proteínas
de membrana se basa en tres procesos, cada uno de los cuales está sujeto a control espacial en las
células bacterianas. por lo tanto, se debe considerar la transcripción-traducción-inserción
(transertión) para comprender cómo se crea un recinto proteico de membrana. Hay buena evidencia
de muchas fuentes de que las transcripciones de mrNa que codifican proteínas de membrana están
dirigidas a la membrana para la traducción altamente localizada del polipéptido codificado.9,97,214.
Las mediciones unicelulares muestran que múltiples eventos de traducción de un solo mrNa dan
como resultado que un translocón dado inserte varias copias de una proteína dada, creando una alta
concentración local de esa proteína.97,98,212. Para una proteína que induce la curvatura de la membrana,
esta concentración local favorecería los pasos iniciales en la formación de un compartimento unido a
la membrana.
paso principal, varias proteínas inducen la curvatura de la membrana,
la clasificación de proteínas y la formación de vesículas. La más
importante de estas proteínas parece ser MamB, con su síntesis
desencadenando la formación de magnetosomas de novo91,102.
Otro factor de ensamblaje clave, MamA, forma un andamio
globular alrededor de la superficie de la vesícula emergente y se
cree que recluta otras proteínas a través de interacciones
proteína-proteína.106-108. En el segundo paso principal, el contenido
de la luz se empaqueta gradualmente a través de la nucleación y
maduración de los cristales de magnetita. Dos miembros de la
familia de facilitadores de difusión de cationes (MamB y MamM)
median Fe2+ consumo109, mientras que una red de otras proteínas
median la nucleación, expansión y contracción de los cristales,
así como el control redox102,110,111.
Finalmente, las proteínas están involucradas
específicamente en unir el magnetosoma al citoesqueleto y
alinear el eje de movilidad. Esto depende de interacciones
extensas entre MamK similar a la actina, el adaptador MamJ
y MamY generador de andamios unidos a la membrana112-116.
En una revisión reciente se proporcionan más detalles sobre la
formación de magnetosomas.29.
Orgánulos sin membrana
Las bacterias también tienen numerosos compartimentos
Glicosomas
subcelulares que, a pesar de no tener una bicapa de fosfolípidos,
Organelos encontrados en
tripanosomas y otros
tienen un proteoma luminal distinto que genera un metaboloma
eucariotas unicelulares, que específico de compartimento distinto. En varios casos, los orgánulos
contienen enzimas necesarias para sin membrana son funcionalmente análogos a los compartimentos
la glucólisis en su luz. Estos
unidos a la membrana en otros linajes bacterianos. En ausencia de
orgánulos unidos a una sola
una bicapa de fosfolípidos, estos orgánulos tienen (1) un límite de
membrana son derivados
funcionalmente especializados de transición de fase creado por las diferencias en el contenido luminal
peroxisomas. en comparación con el proteoma externo, (2) un límite proteico
formado por la multimerización de proteínas de la cubierta como
Glioxisomas
como encapsulinas o (3) una monocapa de lípidos soportada por los
Organelos que se encuentran en
componentes proteicos. De manera similar a los compartimentos
muchas plantas y algunos otros
eucariotas, que contienen en la luz unidos a la membrana, su síntesis depende de dos pasos: la formación
las enzimas necesarias para el ciclo de una capa externa y el direccionamiento de las macromoléculas de
del glioxilato. Estos unidos a una
carga. Sin embargo, estos pasos pueden ocurrir simultánea o
sola membrana
secuencialmente (en cualquier orden) dependiendo del orgánulo
Los orgánulos son derivados
funcionalmente especializados específico. El primer paso
de peroxisomas.
en la formación de muchos de estos orgánulos está la
acumulación citosólica local de cargomacromoléculas, que
impulsa una transición de fase.
Orgánulos sin membrana derivados de fase. Sobre el pasado
década, se ha reconocido cada vez más que la separación de
fase líquido-líquido contribuye a la compartimentación de
células eucariotas y bacterianas por igual117-120.
Los procesos celulares que crean altas concentraciones locales de
ácidos nucleicos pueden inducir una transición de fase, aislando así un
proteoma asociado con esos ácidos nucleicos del medio circundante.
Los compartimentos resultantes se describen de forma variable como
'orgánulos sin membrana definidos en fase' o 'condensados
biomoleculares'118,120,121. En bacterias, un estudio seminal en
Caulobacter crescentus reveló que los gránulos de ribonucleoproteína
(cuerpos de RNP) se forman durante la degradación del ARNm; El
procesamiento clave de ARNm mediador enzimático, la ARNasa E,
también contiene un dominio C-terminal intrínsecamente
desordenado que es necesario y suficiente para causar la separación
de fases.122.
DEAD-boxATPases (como DeaD, SrmB y RhlE) también son
reguladores centrales de la separación de fases y se conservan
en los tres dominios de la vida.121. Más recientemente, se ha
observado en E. coli que la ARN polimerasa en sí está sujeta a
una separación de fase líquido-líquido durante la división celular
rápida120.
Sorprendentemente, las bacterias también forman un
orgánulo sin membrana derivado de la forma que es estructural
y funcionalmente equivalente al nucleolo de las células
eucariotas.123,124. El espacio luminal del compartimento similar al
nucleolo soporta el ensamblaje de ribosomas y otros complejos
ribonucleo- proteicos121,123. En las células bacterianas de
crecimiento rápido, los loci cromosómicos correspondientes a los
genes de ARNr producen cantidades masivas de ARN ribosómico
en un pequeño territorio dentro del citoplasma, lo que induce un
límite de transición de fase.124. Un factor clave que facilita la
formación del compartimento es la organización de los
cromosomas bacterianos en territorios.5-7,
con el ambiente de ácido nucleico compactado y la
concentración de componentes proteicos que presentan
elementos de desorden nativo, lo que resulta en una
transición de fase localizada117,125 (Higo. 1).
Desdibujando aún más los límites entre las células bacterianas y
eucariotas, los niveles extraordinarios de producción de ADN y ARN
asociados con la replicación de bacteriófagos pueden producir un
compartimento derivado de fase que se asemeja a un
núcleo8,126,127. Análisis de Pseudomonas chlororaphis
Las células infectadas por el bacteriófago 201φ2-1 mediante
tomografía crioelectrónica demostraron que este compartimento
central es rico en ADN y ARN y que excluye los ribosomas y otras
características de las proteínas citoplasmáticas, incluidos los
indicadores de proteínas fluorescentes verdes. Un huso similar a un
microtúbulo codificado por fagos mantiene esta estructura similar a
un núcleo en una posición media de la célula, lo que ayuda a que el
fago en maduración abandone la estructura similar al núcleo y
encuentre la membrana interna para iniciar la salida de la bacteria.128.
Dos nuevos estudios han revelado que la formación de
estructuras similares a núcleos permite a los bacteriófagos
evadir las nucleasas asociadas a CRISPR.126,127. En combinación,
estos hallazgos sugieren que la formación de orgánulos
derivados de fases es una característica fundamental de las
bacterias y otras formas de vida.
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Microcompartimentos y nanocompartimentos unidos a proteínas la oxidación de fuentes de carbono alternativas (como

mentos. Se han descrito varios orgánulos en los que el
contenido luminal está rodeado por una capa de proteína (Higo. 3).
Una clase importante, los microcompartimentos
bacterianos, permiten a diversos organismos optimizar sus
procesos metabólicos.129,130. La capa proteica de estos
organos está hecha de tres proteínas centrales que primero
se oligomerizan en hexámeros y pentámeros y luego se
'juntan' para formar un seudo-icosaedro de 200-300 nm.131-134
(Higo. 3a). Se prevé que los miembros de al menos 23 filos bacterianos
codifiquen proteínas de la cubierta de microcompartimentos.135.
Los microcompartimentos mejor estudiados son los
carboxisomas, que aumentan la eficiencia de la fijación de
carbono en fotoautótrofos y quimioautótrofos. Estos com-
los compartimentos contienen una mayor concentración de CO2 que el
resto de la célula debido a la actividad del anhídrido carbónico
drase y la permeabilidad selectiva de la capa de proteína, que a
su vez aumenta tanto la velocidad como la especificidad de la
enzima encapsulada fijadora de carbono RuBisCO (ribulosa1,5-
bisfosfato carboxilasa / oxigenasa) (Higo. 1).
Otra clase, los metabolosomas, secuestran y degradan los
intermedios de aldehídos reactivos formados durante
propanodiol, etanolamina y colina)130,136,137. Dichos orgánulos se
proponen para facilitar la expansión del nicho de bacterias
patógenas y ambientales al permitir un catabolismo eficiente de
sustratos de crecimiento alternativos.129.
Los microcompartimentos bacterianos son orgánulos
autoensamblados y, como tales, se están explorando para su uso
en aplicaciones biotecnológicas (Caja 3). Las imágenes de
superresolución pueden distinguir las proteínas localizadas en la
capa de proteína externa de las proteínas luminales dentro del
orgánulo y, gradualmente, proporcionan información detallada
sobre la secuencia de eventos para la formación de orgánulos.138.
Estudios genéticos y estructurales detallados sugieren que el β-
carboxisoma de Synechococcus elongatus se puede ensamblar
de una manera definida y escalonada. El núcleo del carboxisoma
se forma primero, como resultado de la agregación de RuBisCO
facilitada por CcmM, y los componentes de la cáscara luego
encapsulan el agregado de fases separadas139,140.
La agregación se facilita mediante interacciones dinámicas
entre la subunidad grande RuBisCO y los módulos CcmL,
que son homólogos a la subunidad pequeña RuBisCO140,141 (
Higo. 3c,D). Mientras que los metabolosomas parecen

a Encapsulina B
BMC-H
proteína de cáscara
BMC-P
380Å
410Å

Carga flp
proteína

BMC-T
420Å

C RbcL (RuBisCO D RuBisCO

subunidad grande) nucleación y Cáscara Cáscara

transición de fase reclutamiento encapsulamiento

Citoesquelético
+ + disposición

RbcS CcmM RbcLS CcmM CcmK CcmN CcmL CcmO

(RuBisCO (nucleación octamers (nucleación hexámero (ancla pentámero trimer
subunidad pequeña) proteína) (RuBisCO) proteína) (BMC-P) proteína) (BMC-P) (BMC-T)

Fig. 3 | Estructura y formación de organelos unidos a proteínas. a |Estructura y
montaje del nanocompartimento secuestrador de hierro deQuasibacillus
thermotolerans (PDB6NJ8). La cáscara icosaédrica se forma a través del revestimiento
de 240 protómeros de encapsulina idénticos (izquierda; sombreado diferencialmente
para el contraste en azul, amarillo y verde). La sección transversal (derecha) muestra
que las cargoproteínas de tipo ferritina unidas al hierro (Flp; rojo y rosa) se unen a la
cara interior de los protómeros de encapsulina a través de sus péptidos C-terminales. .b
| Estructura de las carcasas de microcompartimentosHaliangiumochraceumorgánulo
de función desconocida (PDB 5V74). La capa icosaédrica se forma a través de la
multimerización y el ensamblaje de tres proteínas, la BMC-H hexámera (azul), la BMC-T
trimérica (verde) y la BMC-P pentamérica (amarilla). A la derecha, se muestra la sección
transversal del orgánulo hueco. Por partesa y B, las líneas punteadas rojas muestran la
unidad asimétrica icosaédrica y las formas asociadas muestran simetría
operadores (hexágono para quíntuple, triángulo para triple, óvalo para doble y
un triángulo hueco para pseudo-triple). c | Estructura del complejo proteico
formado durante el inicio del ensamblaje del Synechococcus elongatus
β-carboxisoma (PDB 6HBC). La estructura muestra la octamerización de ribulosa1,5-
bisfosfatocarboxilasa / oxigenasa (RuBisCO) subunidad grande RbcL (rojo claro y oscuro)
y subunidad pequeña RbcS (verde claro y oscuro). Las interacciones entre RbcL y la
carboxisoma de proteína interna CcmM (azul) desencadenan la nucleación de RuBisCO y
conducen al reclutamiento de proteínas de la capa.
d | Modelo esquemático del montaje de microcompartimentos basado en el
S. elongatus β-carboxysome139. Tras la nucleación de RuBisCO como resultado de
la interacción entre RbcL y CcmM, la capa se ensambla gradualmente mediante el
reclutamiento y la multimerización de otras proteínas de la capa a través de
interacciones proteína-proteína.

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Varias otras proteínas de carga también están dirigidas a estos

Recuadro 3 | Ingeniería de orgánulos bacterianos para aplicaciones biotecnológicas
nanocompartimentos.150,153; Por ejemplo, Flp, peroxidasa tipo DyP
Los investigadores están aprovechando nuestro mayor conocimiento de la estructura, función y y una enzima de biosíntesis de folato están dirigidas a
formación de los orgánulos bacterianos para diseñarlos para diversas aplicaciones. Se ha propuesto
nanocompartimentos enTuberculosis micobacteriana como una
una amplia gama de aplicaciones para orgánulos bacterianos, algunas de las cuales tienen un
posible estrategia para coordinar las respuestas al estrés
potencial industrial considerable. Por ejemplo, ha habido varios informes notables de la ingeniería de
oxidativo153. Además, la evidencia preliminar sugiere que las
orgánulos bacterianos unidos a proteínas para el desarrollo de cascadas biocatalíticas ortogonales.215,
bacterias anammox sintetizan nanocompartimentos además de
entrega específica de terapias216 e incluso imágenes por ultrasonido de alta resolución217. Se han
propuesto aplicaciones igualmente amplias para los organelos unidos a la membrana, especialmente anammoxosomas unidos a la membrana.151,154.
los magnetosomas, que abarcan desde la biorremediación de contaminantes hasta la obtención de Aunque los mecanismos del ensamblaje de nanocompartimentos no
imágenes biomédicas.218,219. se comprenden completamente, los estudios in vitro e in vivo han
La mayoría de las aplicaciones biotecnológicas se basan en la capacidad común de los orgánulos para demostrado que las encapsulinas pueden autoclasificar las proteínas
secuestrar moléculas en compartimentos aislados y / o aumentar el área de superficie para que ocurran los de carga y ensamblar espontáneamente155-157.
procesos. estas funciones son particularmente útiles para la biocatálisis industrial215. Se han descrito otras dos clases de orgánulos unidos a
Al concentrar enzimas y metabolitos en orgánulos, es posible modular favorablemente la cinética, la
proteínas: vesículas de gas y carbonosomas. En contraste con los
termodinámica y la estabilidad de los procesos metabólicos (tanto naturales como nuevos). Además,
orgánulos encapsulantes de proteínas discutidos anteriormente,
la restricción espacial de estos procesos puede reducir la diafonía metabólica, la acumulación de
las vesículas de gas tienen interiores huecos llenos de gas, que
metabolitos tóxicos y la interrupción de los procesos nativos. por lo tanto, los orgánulos diseñados
proporcionan flotabilidad a diversas bacterias planctónicas y
pueden mejorar dramáticamente los procesos e impulsar aumentos en la complejidad tal como lo
hacen en los sistemas naturales. arqueas. Se han revisado los detalles sobre la distribución,
como revisado recientemente220, Los nanocompartimentos son particularmente adaptables. estos estructura y ensamblaje de las vesículas de gas.158.
orgánulos pueden modificarse fácilmente en huéspedes no nativos tratables (incluidos eucariotas) o, Los carbonosomas median y regulan el almacenamiento de
alternativamente, sus encapsulinas pueden ensamblarse espontáneamente para aplicaciones sin polihidroxialcanoatos, una clase muy extendida de polímeros de
células. Además, una variedad de proteínas no nativas pueden dirigirse específicamente a estos almacenamiento de energía.159,160. Como revisado recientemente161,
orgánulos fusionándolos con péptidos dirigidos. contrariamente a los modelos clásicos162, estos orgánulos, de hecho,
carecen de fosfolípidos y, en cambio, están recubiertos con una capa
de proteínas estructurales y funcionales159-161,163.
Nanocompartimentos ensamblar de manera análoga134, Se propone que los componentes del
Orgánulos minimalistas que núcleo y la cáscara de los α-carboxisomas estructuralmente no Orgánulos unidos por monocapas de lípidos y asociados
contienen una cubierta poliédrica
relacionados se ensamblen simultáneamente.142. proteínas. Los tilacoides y los cromatóforos son dos tipos de
hecha de la proteína encapsulina
y un lumen que contiene
Sin embargo, en un ejemplo notable de evolución orgánulos unidos a la membrana que realizan la fotosíntesis. Sin
proteínas de carga específicas. convergente, la interacción entre RuBisCO y una proteína de embargo, distintas antenas fotosintéticas, llamadas
Estos orgánulos están muy unión a RuBisCO intrínsecamente desordenada única clorosomas, se encuentran en todos los miembros de la Chlorobi
extendidos en bacterias y
(CcoS2) impulsa la formación de agregados separados en (bacteria de azufre verde), así como en las bacterias fotosintéticas
arqueas, por ejemplo, apoyando
fases y conduce al reclutamiento de subunidades inChloroflexi andAcidobacteria15,164-167. Los clorosomas son fascinantes
las respuestas al estrés oxidativo
enTuberculosis micobacteriana. adicionales.143. Los microcompartimentos bacterianos, que en muchos aspectos, incluida la forma en que permiten que las células
son comunes a algunos orgánulos unidos a la membrana, bacterianas recolecten fotones a intensidades de luz extremadamente
se ordenan espacialmente a través de la célula y este orden bajas, como la luz solar en profundidades del agua por debajo de 100
Vesículas de gas
asegura la segregación durante la división celular. Sin y potencialmente incluso los rayos infrarrojos producidos en
Compartimentos unidos a proteínas
embargo, esta interacción parece estar mediada por respiraderos geotérmicos.168-170. Estructuralmente, también son
que funcionan en flotabilidad para que

las células bacterianas y arqueas, por ATPasas similares a ParA que se autoorganizan en lugar de notables dado que hibridan características de orgánulos unidos a
ejemplo, se coloquen interacciones citoesqueléticas directas.144-146. proteínas y unidos a membrana. Apretados en la cara citosólica de la
bacterias fotosintéticas en una
Un tipo minimalista de orgánulo unido a proteínas, la encapsulina membrana citoplásmica, los clorosomas forman elipsoides de tamaño
columna de agua para acceder a
nanocompartimentos, contienen múltiples copias de un único protómero y volumen variables.15,171. Estos organ- elles están separados de la
niveles óptimos de luz; también
curvo, llamado encapsulina, que se ensambla en una capa icosaédrica membrana celular por una placa base protein- aceous172-174 y del citosol
conocidas como vacuolas de gas.
de 18 a 42 nm147. Las encapsulinas tienen pliegues comunes, pero no por una membrana límite con propiedades consistentes con una
Carbonosomas tienen homología de secuencia, con las proteínas de la cápside HK97 monocapa de fosfolípidos, glicolípidos y proteínas asociadas175-178
Un orgánulo recientemente definido
de los bacteriófagos de cola y los virus del herpes.148. En el interior, las
que almacena polihidroxialcanoatos
encapsulinas forman sitios de unión para los péptidos de dirección C- (Higo. 1). La extrema eficiencia de la captación de luz por los
y potencialmente otro

almacenamiento de carbono.
compuestos; pensado en
unirse a proteínas en lugar
de fosfolípidos.
terminal de las proteínas de carga.147,149,150. Los genes de encapsulina se clorosomas refleja el denso empaquetamiento de miles de
distribuyen en 15 filos bacterianos, lo que sugiere que los pigmentos; los grandes clorosomas deClorobaculum tepidum
nanocompartimentos de encapsulina se encuentran entre los (133 × 57 × 36 nm)15,179 cada uno contiene hasta 250.000 bacterias
orgánulos más extendidos. Estos nanocompartimentos contienen pigmentos de clorofila organizados en oligómeros concéntricos

Clorosomas
Organelos de recolección de luz
eficientes que se encuentran en las
bacterias verdes del azufre y algunos
otros fotótrofos anoxigénicos. Contienen
típicamente proteínas de carga implicadas en la resistencia al estrés en forma de varilla180,181. La energía de excitación se transfiere
oxidativo y nitrosativo.151. Por ejemplo, varias bacterias encierran secuencialmente desde las bacterioclorofilas en las varillas, la
proteínas que se unen al hierro en estos nanocompartimentos, al placa base y el FMOcomplex al centro de reacción de
igual que otras usan magnetosomas unidos a la membrana para translocación de protones en la membrana celular.174,178,181. La

un límite de monocapa de lípidos

recubierto de proteína y se adhieren a la
membrana interna a través de
una placa base proteica. Los
clorosomas han sido
extensamente estudiado en
Chlorobaculum tepidum.
realizar esta función.147,148,152 (Higo. 1). Esta función está ilustrada por la
estructura reciente del nanocompartimento de almacenamiento de
hierro de 42 nm de la bacteria Gram-positiva.
Quasibacillus thermotolerans149. Cada partícula contiene
240 protómeros de encapsulina, que encierran proteínas similares a la
ferritina (Flp) y más de 23.000 átomos de hierro (Higo. 3b).
síntesis y el tamaño de los clorosomas está regulado por
condiciones ambientales como la intensidad de la luz.182,183.
Similar a los microcompartimentos y
nanocompartimentos129, el autoensamblaje del contenido
luminal contribuye al ensamblaje del clorosoma. Las
bacterioclorofilas de Chlorobi y Chloroflexi se autoagregan
en ausencia de proteínas en oligómeros en forma de varilla,

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similares a los que se encuentran en los clorosomas184,185. asociado con la monocapa de lípidos. Además de la proteína de
Cuerpos lipídicos
Orgánulos que se encuentran en También se ha planteado la hipótesis de que la acumulación de la placa base CsmA174, C. tepidum los clorosomas contienen otras
eucariotas y bacterias que funcionan pigmento desencadena el ensamblaje de los componentes nueve proteínas Csm188-191, algunos de los cuales se conservan en
en el almacenamiento e hidrólisis de proteicos y lipídicos de los clorosomas.186, aunque esta noción no fotótrofos de cloroflexi y acidobacterias190,192. Los estudios de
triacilgliceroles, ésteres de cera y
es consistente con las observaciones de que los clorosomas que mutagénesis muestran que estas Csmproteínas son
otros lípidos neutros. Tienen un
límite formado por una monocapa
contienen carotenoides todavía se forman incluso en mutantes prescindibles individualmente187 pero influyen de forma variable
de fosfolípidos que también incluye de biosíntesis de bacterioclorofilas187. Asimismo, queda sin en el tamaño, la forma, la composición y la función de los
componentes proteicos. Se resolver qué mecanismos aseguran que el ensamblaje del clorosomas193,194.
encuentran ejemplos notables en
clorosoma se produzca en asociación con la membrana interna y Finalmente, una mayor difusión y potencialmente relacionada186
Tuberculosis micobacteriana y
dé como resultado la generación del límite proteico. Otro enigma grupo de orgánulos de monocapa de proteína-lípido son los
Rhodococcus opacus; también
conocidas como gotas de lípidos o es el papel de las proteínas. cuerpos lipídicos, también conocidas como gotas de lípidos195. Estos grandes
cuerpos oleosos.

Cuadro 1 | Tipos, funciones y distribución de orgánulos en bacterias.

orgánulo Función primaria ocurrencia reportada Clave

referencias

Unida a la membrana

Tilacoides Captación de luz y transducción Cianobacterias (por ejemplo, 28,38

de energía durante la Synechococcus elongatus)

fotosíntesis oxigenada

Cromatóforos Captación de luz y transducción de Alphaproteobacteria (por ejemplo, 34,35

energía durante la fotosíntesis Rhodobacter sphaeroides)

anoxigénica

Anammoxosomas Transducción de energía durante la Planctomicetos (por ejemplo, Kuenenia 44,54

oxidación anaeróbica de amonio stuttgartiensis)

63,67
Ferrosomas Almacenamiento de hierro en bacterias reductoras de hierro Proteobacterias (por ejemplo, Shewanella
putrefaciens), probablemente otros

Magnetosomas Magnetorecepción a través de la Proteobacterias, Nitrospirae (por ejemplo, 29,102

orientación de óxido de hierro Magnetospirillumgryphiswaldense)

Acidocalcisomas Almacenamiento de calcio y polifosfato en Proteobacterias (por ejemplo, 69,70

compartimentos ácidos Agrobacteriumtumefaciens), probablemente otros

Vacuolas de nitrato Compartimentos de almacenamiento de nitratos Gammaproteobacteria (por ejemplo, 68,209

Thioploca araucae)
Unida a proteínas

β-Carboxisomas Concentración y fijación de Cianobacterias (por ejemplo, S. elongatus) 139,140

carbono en fotótrofos

α-Carboxisomas Concentración y fijación de Proteobacterias, Cianobacterias (por ejemplo, 142,143

carbono en fotótrofos y litótrofos Halothiobacillus neapolitanus)

Metabolosomas Secuestro de vías catabólicas que Filos andarqueales de bacterias múltiples 130,133

producen aldehídos reactivos

Nanocompartimentos Secuestro de hierro y oxidativo Filos andarqueales de bacterias múltiples 149,151

enzimas del estrés

158
Vesículas de gas Compartimentos huecos llenos de gas que Filos andarqueales de bacterias múltiples
permiten la flotabilidad

Carbonosomas Almacenamiento de polihidroxialcanoatos como Proteobacterias (por ejemplo, Ralstonia

159,161

reservas de energía. eutropha), probablemente otros

Monocapa de proteínas y lípidos

195,198
Cuerpos lipídicos Almacenamiento de compuestos lipídicos como reservas de Filos andarqueales de bacterias múltiples
energía.

Clorosomas Recolección de luz durante la Chlorobi, Chloroflexi, Acidobacteria 170,186

fotosíntesis anoxigénica (por ejemplo, Chlorobaculumtepidum)

Definido por fase
6,119
Similar a un nucleolo Transcripción de ARN ribosomales Proteobacterias, Firmicutes (por ejemplo,
compartimiento Escherichia coli), probablemente otros

RNPbodies y Sitios localizados de degradación del ARNm Proteobacterias (por ejemplo, Caulobacter 119,122

degradosomas crescentus), probablemente otros

120
Clústeres de RNAP Sitios localizados de transcripción Proteobacterias (por ejemplo, E. coli), probablemente
que contienen ARN polimerasa otros

Tipo núcleo Se formó un compartimento rico en ácido nucleico Infecciones Proteobacterias (por ejemplo, 8,128

compartimiento durante la replicación de bacteriófagos). Pseudomonas chlororaphis), probablemente otros

Reseñas de la naturaleza | Microbiología

R ev i ews

Los orgánulos globulares contienen un núcleo neutro de lípidos de litoautotrofia. Algunos orgánulos estructuralmente no relacionados
almacenamiento de energía, típicamente triacilgliceroles o ésteres de tienen funciones comunes, por ejemplo, en reacciones de luz
cera, rodeados por una monocapa de fosfolípidos y varias proteínas fotosintéticas y acumulación de hierro.
asociadas.195-198. En algunos organismos, estos orgánulos pueden Dado que los orgánulos no caracterizados unidos a la
comprender más del 80% del peso seco celular, por ejemplo, en el membrana y unidos a proteínas son comunes en las bacterias,
productor de lípidos biotecnológicamente importante Rhodococcus una prioridad clave es definir sus proteomas luminales e inferir
opacus199,200. Se ha demostrado que estas abundantes reservas de sus funciones fisiológicas. Es cada vez más posible sinergizar
energía mantienen la supervivencia a largo plazo de actinobacterias enfoques de imagen, estructurales y genómicos para investigar
ambientales y patógenas.201-203; por ejemplo, en una notable subversión orgánulos en sistemas no modelo.
de las defensas del anfitrión, M. tuberculosis adquiere y almacena Aunque los orgánulos maduros pueden verse
triacilgliceroles derivados de los macrófagos del hospedador durante muy diferentes y se han considerado
su transición a la inactividad201,204. Aunque los cuerpos lipídicos se históricamente bastante distintos, la hipótesis de
encuentran entre los orgánulos conocidos más antiguos, los que están en juego procesos comunes debe ser
microbiólogos subestimaron su complejidad hasta hace poco, tal probada. Ya sea que los orgánulos se formen por
como lo hicieron con las células bacterianas en su conjunto.198,205. Existe invaginación de la membrana (por ejemplo,
una creciente evidencia de que la acumulación de lípidos está magnetosomas) o por fisión de un orgánulo
estrictamente regulada y depende de un proteoma orgánulo parental (por ejemplo, anammoxosomas), dos
específico, incluida la síntesis de lípidos, así como proteínas similares a conceptos unifican la formación de orgánulos
dinamina y similares a SNARE.197,198,206. Sobre esta base, se ha planteado unidos a la membrana. Primero, las proteínas
la hipótesis de que la formación de cuerpos lipídicos bacterianos inductoras de la curvatura de la membrana
puede estar mediada en la membrana celular por proteínas similares inician la invaginación; esta curvatura está
a la dinamina.198, aunque esta hipótesis requiere pruebas empíricas y estabilizada por lípidos y está mediada por
se han propuesto modelos alternativos207. factores proteicos específicos en la membrana.
En segundo lugar, el empaquetado de proteínas
Los orgánulos de almacenamiento análogos también se encuentran específicas en el lumen de un compartimento de
en eucariotas, aunque se propone que se produzcan a través de la membrana determinará su función.
distintos mecanismos.208. Actualmente se desconoce el mecanismo
subyacente a la translocación de proteínas.
Conclusiones Diversas vías dan como resultado la formación de
Los estudios morfológicos y genómicos sugieren que orgánulos de monocapa de lípidos, ligados a
diversos orgánulos están ampliamente distribuidos entre las proteínas y derivados de fase. Uno en común
bacterias. Estos orgánulos se pueden clasificar ampliamente Se necesitan más investigaciones para comprender
en tres tipos: orgánulos unidos a la membrana, unidos a cómo las señales ambientales y los procesos de desarrollo
proteínas y derivados de fase (MESA 1). Aunque los orgánulos regulan la formación de orgánulos. Un enfoque prometedor
bacterianos median diversas funciones específicas, una es utilizar enfoques genéticos y fisiológicos en sistemas
característica común es que mejoran el control de los modelo para comprender qué señales se leen y cómo
procesos fisiológicos y aumentan la eficiencia metabólica. impulsan la formación de orgánulos.
Muchos orgánulos descritos permiten procesos metabólicos
Publicado en línea xx xx xxxx
especializados, incluidas diversas formas de fotoautotrofia y

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Agradecimientos
El trabajo en los laboratorios de los autores cuenta con el apoyo de
la beca NHMRC EL2 Fellowship 1178715 (para CG) y la subvención del
programa NHMRC 1092262 (para TL). Los autores agradecen a
Christopher Stubenrauch y Chaille Webb por sus comentarios críticos
sobre el manuscrito y a Rhys Grinter por su ayuda con la preparación
de la figura.
Contribuciones de autor
Ambos autores contribuyeron por igual en todos los aspectos del
artículo.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
Información de revisión por pares
Nature Reviews Microbiología agradece a Arash Komeili, Laura
van Niftrik y los otros revisores anónimos por su contribución
a la revisión por pares de este trabajo.
Nota del editor
Springer Nature permanece neutral con respecto a los reclamos
jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.
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