Enfermedades transmitidas por alimentos adquiridas en los Estados Unidos: los principales

patógenos

Las estimaciones de las enfermedades transmitidas por los alimentos se pueden utilizar para
orientar las políticas y las intervenciones de seguridad alimentaria. Utilizamos datos de vigilancia
activa y pasiva y otras fuentes para estimar que cada año 31 patógenos importantes adquiridos en
los Estados Unidos causaron 9,4 millones de episodios de enfermedades transmitidas por alimentos
(intervalo creíble del 90% [CrI] 6,6-12,7 millones), 55,961 hospitalizaciones (90% CrI 39.534-75.741)
y 1.351 muertes (90% CrI 712-2.268). La mayoría de las enfermedades (58%) fueron causadas por
norovirus, seguidas por Salmonella spp. No tifoidea. (11%), Clostridium perfringens (10%) y
Campylobacter spp. (9%). Las principales causas de hospitalización fueron Salmonella spp. (35%),
norovirus (26%), Campylobacter spp. (15%) y Toxoplasma gondii (8%). Las principales causas de
muerte fueron Salmonella spp. (28%), T. gondii (24%), Listeria monocytogenes (19%) y norovirus
(11%). Estas estimaciones no se pueden comparar con estimaciones anteriores (1999) para evaluar
tendencias porque se utilizaron diferentes métodos. Los datos adicionales y los métodos más
refinados pueden mejorar las estimaciones futuras

Las estimaciones del número total de episodios de enfermedades transmitidas por los alimentos
son útiles para asignar recursos y priorizar las intervenciones. Sin embargo, llegar a estas
estimaciones es un desafío porque los alimentos pueden contaminarse con muchos agentes (p. Ej.,
Una variedad de bacterias, virus, parásitos y productos químicos), la transmisión puede ocurrir por
mecanismos no alimentarios (p. Ej., Contacto con animales o consumo de agua contaminada) , la
proporción de enfermedades transmitidas por los alimentos varía según el patógeno y los factores
del huésped (por ejemplo, edad e inmunidad), y solo una pequeña proporción de las enfermedades
se confirman mediante pruebas de laboratorio y se notifican a los organismos de salud pública. La
vigilancia basada en laboratorio proporciona información crucial para evaluar las tendencias de las
enfermedades transmitidas por los alimentos. Sin embargo, debido a que solo se diagnostica y
notifica una pequeña proporción de enfermedades, también se necesitan evaluaciones periódicas
de los episodios totales de enfermedad. (De aquí en adelante, los episodios de enfermedad se
denominan enfermedades). Varios países han realizado estudios prospectivos basados en la
población o de corte transversal para complementar la vigilancia y estimar el número total de
enfermedades transmitidas por los alimentos (1). En 2007, la Organización Mundial de la Salud lanzó
una iniciativa para estimar la carga mundial de enfermedades transmitidas por los alimentos (2). En
1999, los Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades proporcionaron estimaciones
integrales de las enfermedades transmitidas por los alimentos, las hospitalizaciones y las muertes
en los Estados Unidos causadas por agentes conocidos y desconocidos (3). Este esfuerzo identificó
muchas lagunas de datos y limitaciones metodológicas. Desde entonces, se encuentran disponibles
nuevos datos y métodos. Este artículo es 1 de 2 que informan nuevas estimaciones de enfermedades
transmitidas por alimentos adquiridas en los Estados Unidos (en lo sucesivo, adquiridas en el país).
Este artículo proporciona estimaciones de los principales patógenos conocidos; el otro proporciona
estimaciones para agentes de gastroenteritis aguda no especificados en este artículo (4).

Métodos
Se dispuso de datos adecuados para preparar estimaciones nacionales para 31 patógenos.
Estimamos el número de enfermedades transmitidas por alimentos, hospitalizaciones y muertes
causadas por estos 31 patógenos adquiridos en el país utilizando los datos que se muestran en la
Tabla del Apéndice en línea (www.cdc.gov/EID/ content / 17/1/7-appT.htm) y Apéndice técnico 1
en línea (www.cdc.gov/EID/content/17/1/7-Techapp1.pdf). Los datos fueron en su mayoría de
2000-2008, y todas las estimaciones se basaron en la población de Estados Unidos en 2006 (299
millones de personas). Las estimaciones se derivaron de modelos estadísticos con muchos entradas,
cada una con alguna medida de incertidumbre (5). Para reflejar esta incertidumbre, usamos
distribuciones de probabilidad para describir un rango de valores plausibles para todas las entradas
del modelo. Expresamos los resultados del modelo como distribuciones de probabilidad resumidas
por una estimación puntual media con intervalos creíbles del 90% (CrI). Usamos 2 tipos de enfoques
de modelado para diferentes tipos de datos: 1) modelos que comenzaron con recuentos de
enfermedades confirmadas por laboratorio y se ajustaron por recuentos insuficientes (debido a
subregistro e infradiagnóstico) y, por lo tanto, se ampliaron al número estimado de enfermedades
y 2 ) modelos que comenzaron con una población de EE. UU. y utilizaron datos de incidencia para
reducir al número estimado de enfermedades (Tabla 1). Los enfoques de modelado utilizados y los
parámetros de estas distribuciones de probabilidad se detallan en los Apéndices técnicos 2 y 3 en
línea (www.cdc.gov/EID/content/17/1/7-Techapp2.pdf y www.cdc. Gov / EID / content / 17/1/7-
Techapp3.pdf, respectivamente); las proporciones citadas son valores modales.

Enfermedades Se dispuso de datos de vigilancia de laboratorio para 25 patógenos (Tabla del

Apéndice en línea). Los siguientes eventos deben ocurrir para que una enfermedad se determine e
incluya en la vigilancia basada en laboratorio: la persona enferma debe buscar atención médica, se
debe enviar una muestra para análisis de laboratorio, el laboratorio debe analizar e identificar el
agente causante y la enfermedad debe ser informado a las autoridades de salud pública. Si ocurre
una ruptura en cualquiera de los primeros 3 pasos de esta cadena de vigilancia, el agente causal no
será confirmado por laboratorio (infradiagnóstico). Además, aunque todas las enfermedades
confirmadas por laboratorio se notifican mediante vigilancia activa, algunas no se notificarán
mediante vigilancia pasiva (subregistro). Por lo tanto, para estimar el número de enfermedades
causadas por patógenos bajo vigilancia de salud pública, determinamos el número de enfermedades
confirmadas por laboratorio y ajustamos el infradiagnóstico y, si es necesario, el subregistro
mediante el uso de una serie de multiplicadores de componentes. Las enfermedades confirmadas
por laboratorio para estos 25 patógenos se notificaron a través de 5 programas de vigilancia: la Red
de Vigilancia Activa de Enfermedades Transmitidas por Alimentos (FoodNet) para Campylobacter
spp., Cryptosporidium spp., Cyclospora cayetanensis, Escherichia coli productora de toxina Shiga
(STEC) O157, STEC no -O157, Listeria monocytogenes, Salmonella spp. No tifoidea, Salmonella
enterica serotipo Typhi, Shigella spp. Y Yersinia enterocolitica; el Sistema Nacional de Vigilancia de
Enfermedades Notificables (NNDSS) para Brucella spp., Clostridium botulinum, Trichinella spp., virus
de la hepatitis A y Giardia intestinalis; el sistema de vigilancia del cólera y otras enfermedades
causadas por vibrio (COVIS) para Vibrio cholerae toxigénico, V. vulnifi cus, V. parahemolyticus y otras
especies de Vibrio; el Sistema Nacional de Vigilancia de la Tuberculosis (NTSS) para Mycobacterium
bovis; y el Sistema de vigilancia de brotes de enfermedades transmitidas por alimentos (FDOSS) para
Bacillus cereus, Clostridium perfringens, E. coli enterotoxigénica (ETEC), Staphylococcus aureus y
Streptococcus spp. grupo A (Tabla del Apéndice en línea; Apéndice técnico 1 en línea). Cuando hubo
datos disponibles de> 1 sistema de vigilancia, usamos datos de vigilancia activa de FoodNet, excepto
para Vibrio spp., Para el cual usamos COVIS debido a la agrupación geográfica de Vibrio spp.
infecciones fuera de los sitios de FoodNet.

Usamos datos sobre enfermedades asociadas con brotes de FDOSS solo para patógenos para los
cuales no había datos disponibles de otros sistemas. Debido a que FoodNet lleva a cabo vigilancia
en 10 sitios (6), estimamos el número de enfermedades confirmadas por laboratorio en los Estados
Unidos aplicando la incidencia de FoodNet a la población estimada de EE. UU. Para 2006 (7).
Construimos una distribución de probabilidad basada en la extrapolación de tasas por año (2005-
2008) en cada sitio de FoodNet (Apéndice técnico 3 en línea). Usamos datos de 2005-2008 porque
el área de vigilancia de FoodNet fue constante durante ese período y porque FoodNet comenzó a
recopilar información sobre viajes al extranjero en 2004. Usamos datos de 2000-2007 para NNDSS,
COVIS y FDOSS y recuentos anuales de enfermedades reportadas para nuestras distribuciones de
probabilidad. Se encontró alguna evidencia de tendencia para la enfermedad causada por el virus
de la hepatitis A, S. aureus y Vibrio spp .; por lo tanto, los últimos años recibieron una mayor
ponderación (Apéndices técnicos 2, 3 en línea). Se utilizó NTSS para determinar el número de
enfermedades causadas por M. bovis durante 2004-2007. Asumimos que todas las enfermedades
confirmadas por laboratorio se informaron a la vigilancia activa de FoodNet en las áreas de
captación relevantes. Debido a que COVIS y NNDSS realizan vigilancia pasiva, aplicamos un
multiplicador de subregistro (1.1 para bacterias y 1.3 para parásitos) derivado de la comparación de
la incidencia de todas las enfermedades notificables a nivel nacional comprobadas a través de
FoodNet con la informada a NNDSS (Apéndice técnico en línea 4, www.cdc. gov / EID / content /
17/1/7-Techapp4.pdf). Para las 5 bacterias para las que solo se disponía de datos de brotes,
estimamos el número de enfermedades confirmadas por laboratorio creando un multiplicador de
subregistro de la siguiente manera. Determinamos la proporción de enfermedades comprobadas a
través de FoodNet que fueron causadas por Campylobacter spp., Cryptosporidium spp., C.
cayatanensis, L. monocytogenes, Salmonella spp., Shigella spp., STEC, Vibrio spp. E Y. enterocolitica
que también fueron se informó a FDOSS como asociado a un brote y se aplicó la inversa de esta
proporción, 25,5, a esos patógenos (Apéndice técnico 4 en línea). Asumimos que todas las
enfermedades causadas por M. bovis se informaron al NTSS. Para ajustar el infradiagnóstico
resultante de las variaciones en la búsqueda de atención médica, el envío de muestras, las pruebas
de laboratorio y la sensibilidad de las pruebas, creamos multiplicadores específicos de patógenos.
Para ajustar la búsqueda de atención médica y el envío de muestras, reunimos los datos de las
encuestas de población de FoodNet en 2000–2001, 2002–2003 (8) y 2006– 2007 (Centros para el
Control y la Prevención de Enfermedades, datos no publicados) a partir de los cuales estimamos el
proporción de personas que en el último mes reportaron una enfermedad diarreica aguda (> 3
deposiciones blandas en 24 horas que duraron> 1 día o que resultaron en actividades diarias
restringidas) y buscaron atención médica y presentaron una muestra de materia fecal para esa
enfermedad. Debido a que es más probable que las personas con enfermedades más graves
busquen atención (9), estimamos proporciones específicas de patógenos de personas con
infecciones confirmadas por laboratorio que tenían enfermedades graves (p. Ej., Diarrea con sangre)
y utilizaron la búsqueda de atención médica y el envío de muestras de heces. tasas de diarrea
sanguinolenta (35% y 36%, respectivamente) y no sanguinolenta (18% y 19%, respectivamente)
como sustitutos de los casos graves y leves de la mayoría de las enfermedades (Apéndice técnico en
línea 3). Sin embargo, para las infecciones por L. monocytogenes, M. bovis y V. vulnifi cus y las
infecciones graves por el virus de la hepatitis A, supusimos tasas altas de búsqueda de atención
médica (es decir, asumimos que el 100% de las personas con infección por M. bovis y 90% con L.
monocytogenes, V. vulnifi cus o infecciones graves por el virus de la hepatitis A buscaron atención)
y envío de muestras (100% para el virus de la hepatitis A y M. bovis, 80% para otros). Contabilizamos
el porcentaje de laboratorios que de forma rutinaria realizaron pruebas para detectar patógenos
específicos (25% -100%) y la sensibilidad de las pruebas (28% -100%) mediante el uso de datos de
FoodNet (10,11) y otras encuestas de prácticas de laboratorio de diagnóstico clínico (en línea
Apéndice técnico 3). Para los 5 patógenos para los que los datos provenían únicamente de brotes,
usamos Salmonella spp. multiplicador de infradiagnóstico. Se utilizaron enfoques alternativos para
infecciones que ningún sistema de vigilancia notifica de forma rutinaria (es decir, E. coli
diarreogénica que no sea STEC y ETEC, T. gondii, astrovirus, rotavirus, sapovirus y norovirus)
(Apéndices técnicos en línea 1-3). Asumimos que la E. coli diarreogénica distinta de STEC y ETEC es
tan común como ETEC. Las enfermedades causadas por T. gondii se calcularon utilizando datos
serológicos representativos a nivel nacional de la Encuesta Nacional de Examen de Salud y Nutrición
1999-2004 (12) y una estimación de que la enfermedad clínica se desarrolla en el 15% de las
personas que se seroconvierten (13). Asumimos que el 75% de los niños experimentan un episodio
de enfermedad clínica por rotavirus a los 5 años de edad, de acuerdo con los hallazgos de otros
estudios (14), y usamos esta estimación para astrovirus y sapovirus. Estimamos las enfermedades
por norovirus aplicando la proporción media de todas las gastroenteritis agudas causadas por
norovir us (11%) según estudios en otros países industrializados (15-18) a estimaciones de
gastroenteritis aguda de FoodNet Population Surveys (Tabla de apéndices en línea; Apéndices
técnicos 1-3 en línea) (4).

Hospitalizaciones y defunciones

Para la mayoría de los patógenos, el número de hospitalizaciones y muertes se estimó

determinando (a partir de los datos de vigilancia) la proporción de personas que fueron
hospitalizadas y la proporción que murió y aplicando estas proporciones al número estimado de
enfermedades confirmadas por laboratorio (en línea Tabla del Apéndice; en línea Apéndices
técnicos 1, 3). Las tasas de hospitalización y muerte causadas por G. intestinalis y T. gondii se
basaron en la muestra nacional de pacientes hospitalizados 2000-2006. Debido a que algunas
personas con enfermedades que no fueron confirmadas por laboratorio también habrían sido
hospitalizadas y murieron, duplicamos el número de hospitalizaciones y muertes para ajustar por
infradiagnóstico, similar al método utilizado por Mead et al. (3) pero aplicó una distribución de
incertidumbre (Apéndice técnico 3 en línea). Para las E. coli diarreicas distintas de STEC y ETEC, se
supuso que el número total de hospitalizaciones y muertes era el mismo que el de ETEC. Para el
rotavirus, usamos estimaciones previas (14). Para astrovirus y sapovirus, asumimos que el número
era el 25% del de rotavirus (19,20). El número de hospitalizaciones y muertes por norovirus se
determinó multiplicando el número estimado de hospitalizaciones y muertes causadas por
gastroenteritis aguda, estimado mediante el uso de datos nacionales sobre visitas ambulatorias que
resultaron en hospitalización, encuestas de alta hospitalaria y certi cados de defunción (Tabla de
apéndices en línea; Apéndices técnicos en línea 1-3) (4), por la misma proporción de norovirus (11%)
utilizada para estimar enfermedades (15-18). Enfermedades transmitidas por alimentos adquiridas
en el país Los datos de los estudios publicados y la vigilancia se utilizaron para determinar, para cada
patógeno, la proporción de enfermedades adquiridas mientras la persona había estado viajando
fuera de los Estados Unidos (Apéndices técnicos 1, 3 en línea). La proporción restante se consideró
adquirida en el país. Basamos nuestras estimaciones de la proporción de enfermedades
transmitidas por alimentos adquiridas en el país causadas por cada patógeno en datos de vigilancia,
estudios de factores de riesgo y una revisión de la literatura (Apéndices técnicos 1, 3 en línea).
Análisis de incertidumbre Utilizamos datos empíricos, cuando estaban disponibles, para definir
distribuciones completas o parámetros de distribuciones (Apéndice técnico 3 en línea). Cuando los
datos eran escasos, hicimos juicios razonados basados en el contexto, la plausibilidad y las
estimaciones publicadas anteriormente. La distribución paramétrica utilizada para casi todos los
multiplicadores fue una distribución beta de 4 parámetros (PERT modificado) (21). Los primeros 3
parámetros son bajo, modal y alto. El cuarto parámetro está relacionado con la variabilidad de la
distribución. Normalmente fijamos este último parámetro en 4, lo que produce la distribución PERT
simple (21). Sin embargo, al describir el multiplicador de notificación de brotes, utilizamos un valor
de 20 (Apéndice técnico 4 en línea). La incertidumbre en las estimaciones es el efecto acumulativo
de la incertidumbre de cada una de las entradas del modelo. Generamos iterativamente conjuntos
de factores de ajuste independientes específicos de patógenos y usamos estos multiplicadores para
estimar enfermedades, hospitalizaciones y muertes (Figura; Apéndice técnico 2 en línea). Sobre la
base de 100.000 iteraciones, obtuvimos distribuciones empíricas de recuentos correspondientes a
distribuciones posteriores bayesianas y usamos estas distribuciones posteriores para generar una
estimación puntual (media posterior) y límites superior e inferior del 5% para CrI del 90%. Debido a
que la incidencia de enfermedades difería según la ubicación y con el tiempo, incluimos estas
variaciones en los modelos, lo que condujo a CrI más amplios que si hubiéramos asumido que las
entradas representaban muestras aleatorias independientes de una población fija de EE. UU.
Usamos SAS versión 9.2 (SAS Institute, Cary, NC, EE. UU.) Para estos análisis. Resultados
Enfermedades transmitidas por los alimentos Estimamos que cada año en los Estados Unidos, 31
patógenos causan 37,2 millones (90% CrI 28,4–47,6 millones) de enfermedades, de las cuales 36,4
millones (90% CrI 27,7–46,7 millones) se adquirieron en el país; de estos, 9,4 millones (90% CrI 6,6–
12,7 millones) fueron transmitidos por alimentos (Tabla 2; versión ampliada disponible en línea,
www.cdc.gov/EID/ content / 17/1/7-T2.htm). Estimamos que 5,5 millones (59%) de enfermedades
transmitidas por alimentos fueron causadas por virus, 3,6 millones (39%) por bacterias y 0,2 millones
(2%) por parásitos. Los patógenos que causaron más enfermedades fueron norovirus (5,5 millones,
58%), Salmonella spp no tifoidea. (1,0 millones, 11%), C. perfringens (1,0 millones, 10%) y
Campylobacter spp. (0,8 millones, 9%). Hospitalizaciones Estimamos que estos 31 patógenos
causaron 228,744 (90% CrI 188,326-275,601) hospitalizaciones anualmente, de las cuales 55,961
(90% CrI 39,534-75,741) fueron causadas por alimentos contaminados consumidos en los Estados
Unidos (Tabla 3; versión ampliada disponible en línea, www.cdc.gov/EID/ content / 17/1/7-T3.htm).
De estos, el 64% fueron causados por bacterias, el 27% por virus y el 9% por parásitos. Las principales
causas de hospitalización fueron Salmonella spp. (35%), norovirus (26%), Campylobacter spp. (15%)
y T. gondii (8%).