DIETA Y ESTRUCTURA TRÓFICA DEL ENSAMBLAJE DE

MURCIÉLAGOS EN UN SISTEMA DE GANADERÍA EXTENSIVA EN

REMANENTES DE BOSQUE SECO TROPICAL EN CÓRDOBA
(COLOMBIA)

BERTA HELENA CALONGE CAMARGO

PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA

FACULTAD DE CIENCIAS
CARRERA DE BIOLOGÍA
Bogotá, D. C.
Junio 2009
 DIETA Y ESTRUCTURA TRÓFICA DEL ENSAMBLAJE DE
MURCIÉLAGOS EN UN SISTEMA DE GANADERÍA EXTENSIVA EN
REMANENTES DE BOSQUE SECO TROPICAL EN CÓRDOBA
(COLOMBIA)

BERTA HELENA CALONGE CAMARGO

TRABAJO DE GRADO
Presentado como requisito parcial
Para optar el titulo de

BIOLOGA

PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA

FACULTAD DE CIENCIAS
CARRERA DE BIOLOGÍA
Bogotá, D. C.
Junio 2009
NOTA DE ADVERTENCIA

Artículo 23 de la Resolución Nº 13 de Julio de 1946

“La universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos
en sus trabajos de tesis. Solo velará por que no se publique nada contrario al dogma y
a la moral católica y por que las tesis no contengan ataques personales contra persona
alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia”.
 DIETA Y ESTRUCTURA TRÓFICA DEL ENSAMBLAJE DE
MURCIÉLAGOS EN UN SISTEMA DE GANADERÍA EXTENSIVA EN
REMANENTES DE BOSQUE SECO TROPICAL EN CÓRDOBA
(COLOMBIA)

BERTA HELENA CALONGE CAMARGO

APROBADO

__________________________
Jairo Pérez-Torres Ph.D.
Director

__________________________ ______________________
Leonardo Martínez Abelardo Rodríguez
Jurado Jurado
 DIETA Y ESTRUCTURA TRÓFICA DEL ENSAMBLAJE DE
MURCIÉLAGOS EN UN SISTEMA DE GANADERÍA EXTENSIVA EN
REMANENTES DE BOSQUE SECO TROPICAL EN CÓRDOBA
(COLOMBIA)

BERTA HELENA CALONGE CAMARGO

APROBADO

__________________________ __________________________
Ingrid Shuler, PhD Andrea Forero Ruiz, Bióloga
Decana Académica Directora de Carrera

5
 A mis padres
Sin ustedes nada de esto habría sido posible

6
Agradecimientos:

A mi mamá y mi papá por su amor, apoyo, ayuda incondicional, por creer en mí, ser
siempre mi guía, gracias a ustedes soy lo que soy, son los mejores papas del mundo.
A mi director Jairo Pérez-Torres por enseñarme a amar a los murciélagos, por confiar
en mí, tenerme paciencia y creer en mí.
A mi tía Elena que es mi segunda mamá por estar conmigo en estos años, por
acogerme en su hogar como una hija más.
A mi hermano Carlos Villalobos y mis primos Anita y Juan Pablo por estar siempre
conmigo y por todos los ratos inolvidables que pasamos juntos.
A la familia Camargo, mi abuelita, mis tías, mi tío, mis primos, por ser siempre tan
unidos y ayudarme en todo.
A Leonardo Rodríguez por estar conmigo, escucharme, apoyarme, por toda la ayuda
en campo, por su amor y comprensión.
A mis amigas, Karen Rodríguez, Gisell Molina y Paola Manzur, por tantos momentos
maravillosos que vivimos juntas en estos años, por todas nuestras chocoaventuras en
campo.
A mi compañero de campo Mauricio Vela, por aguantarme en las noches de trabajo
duro, por toda su ayuda y colaboración.
A todas las personas que me apoyaron en la fase de campo: El mono, mi Abuela, mis
tías, mis tíos, mis primos, Daniel Villamil, Carolina Rueda, Natalia Naranjo, mi
hermana y mi cuñado.
A Ramón y Rodolfo por acompañarme durante todas las noches de trabajo en la finca.
A Natalia Cortes Delgado por toda su colaboración en la identificación de los
murciélagos, por su ayuda en el laboratorio, por ser un gran apoyo durante todo este
tiempo y por que más que una compañera es una gran amiga.
A mis compañeros y amigos del laboratorio de ecología funcional, Diana Rodríguez,
Juliana Barrientos, Carolina Bedoya, Cristina (Titibat), Andrés Morales, Lorena
Marín, Narbis, Amalia, Ángela, Lucho, Caro Gaitan, Jhon, Camila y Diana.

¡GRACIAS!

7
 TABLA DE CONTENIDO

1. Introducción…………………………………………………………………...…17

2. Marco teórico y revisión de literatura

2.1. El ensamblaje de murciélagos…………………………………………...….18

2.2. Dieta y Estructura trófica……………………………………........................21

2.3. La biodiversidad asociada a sistemas de producción……………….………26

2.4. El bosque seco tropical……………………………………………………...29

3. Formulación del problema y justificación

3.1. Formulación del problema………………………………………………..…32

3.2. Pregunta de investigación……………………………………………...……33

3.3. Justificación de la investigación…………………………………………….34

4. Objetivos

4.1. Objetivo general……………………………………………………...……..34

4.2. Objetivos específicos………………………………………………………..35

5. Materiales y métodos

5.1. Diseño de la investigación……………………………………………..……36

8
 5.1.1. Población de estudio y muestra………………………………………36

5.1.2. Variables de estudio………………………………………….………37

5.1.3. Área de estudio……………………………………………….………37

5.2. Métodos

5.2.1. Fase de campo……………………………………………..…..……..40

5.2.1.1. Fase preliminar………………………………...……………..40

5.2.1.2. Fase formal del muestreo………………………….…………41

5.2.2. Fase de laboratorio………………………………..………………….44

5.2.2.1. Semillas…………………………………..…………………..44

5.2.2.2. Insectos………………………………..…………….………..44

5.2.2.3. Escamas……………………………...…………...…………..45

5.2.2.4. Polen………………………………….………………………45

5.3. Recolección de información…………………………..…………….………46

5.4. Análisis de información……………………………….…………….………46

6. Resultados

6.1. Especies de murciélagos capturadas……………………………….………..52

6.2. Esfuerzo de muestreo, éxito de captura y curva de acumulación……....…...54

6.3. Muestras de materia fecal……………………………...………..…………..55

6.4. Láminas……………………………………………...……….……………..56

9
 6.5. Estructura trófica

6.5.1. Valor trófico, equivalente trófico y valor de importancia………..…..56

6.5.2. Amplitud de la dieta…………………………………..……….……..57

6.5.3. Sobreposición de la dieta……………………………...……..………58

6.5.4. Valor de importancia de planta……………………………..………..60

6.5.5. Valor de importancia de polen………………………...……………..60

6.6. Dieta………………………………………………………..…….…………61

6.7. Descripción de dietas………………………………………………………..67

7. Discusión

7.1. Dieta…………………………………………………………...……………73

7.2. Estructura trófica……………………………………………………...…….80

7.3. Implicaciones para la conservación…………………………………………81

8. Conclusiones………………………………………...………………….………..83

9. Recomendaciones………………………………………………..………..……..84

10. Referencias…………………………………………………………..…….…….85

11. Anexos…………………………………………………………...………………97

10
 LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Precipitación en la ciudad de Montería en el año 2008 (IDEAM

2009)………………………………………………………………………………....38

Figura 2. Mapa de Colombia donde se resalta la ubicación del departamento de

Córdoba. Mapa de córdoba donde se muestran las principales ciudades y municipios.
Ubicación espacial de la finca El refugio………... …………………………………39

Figura 3. Mapa de la finca El Refugio……………………………………...……….40

Figura 4. Barrido regular de la lámina de polen………………………………….…45

Figura 5. Curva de acumulación de especies de murciélagos con el ajuste a los

modelos de Clench y de dependencia lineal para la representatividad de
especie……………………………………………………………………………..…55

Figura 6. Número de géneros y morfotipos de semillas encontradas en las especies de

murciélagos capturadas en la finca El Refugio durante los meses de enero y marzo del
2009……………………………………...…………………………………...…..….61

Figura 7. Géneros y morfotipos de semillas con mas de 1 aparición en las muestras

colectadas durante el trabajo realizado en la finca El Refugio
……………………………………………………………………………………….62

Figura 8. Número de géneros y morfotipos de polen encontrados en las especies de

murciélagos capturadas en la finca El Refugio durante los meses de enero y marzo del
2009…………………………………….………………………………...…..….63

11
Figura 9. Apariciones de los géneros y morfotipos de polen encontrados en las
muestras colectadas en la finca El Refugio ………..………………………………..64

Figura 10. Curva de acumulación de géneros y morfotipos de semillas presentes en

las muestras colectadas en la finca El Refugio entre los meses de enero y marzo del
2009 con el ajuste a los modelos de Clench y de dependencia
lineal…………………………………………………………………………....…....66

Figura 11. Curva de acumulación de géneros y morfotipos de polen presentes en las

muestras colectadas en la finca El Refugio entre los meses de enero y marzo del 2009
con el ajuste a los modelos de Clench y de dependencia
lineal……………………………………………………………………....…………66

Figura 12. Porcentaje de utilización de los recursos por la especie Glossophaga

soricina en la finca El Refugio entre los meses de enero y marzo del
2009……………………………………….…………………………………………67

Figura 13. Porcentaje de utilización de los recursos por la especie Noctilio leporinus
en la finca El Refugio entre los meses de enero y marzo del
2009………………………………………...…………………………..…………....68

Figura 14. Análisis de similaridad (Jaccard) de los recursos usados por las especies
Carollia castanea, Carollia brevicauda y Carollia perspicillata, capturadas en la
finca EL Refugio entre los meses de enero y marzo del
2009………………………………………………………………………………..71

12
 LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Esquema de trabajo…………………………… …………………………..42

Tabla 2. Familias, subfamilias y especies capturadas en la finca El Refugio entre los

meses de enero y marzo del 2009.…………………………………….………..……53

Tabla 3. Datos para el análisis de la curva de acumulación de especies con los

modelos de dependencia línea y de Clench para las especies capturadas en la finca El
Refugio…………………………………………………………………………...….54

Tabla 4. Valores tróficos, equivalente trófico y valor de importancia de las especies

capturadas en la finca El Refugio…………………………………………..….…….57

Tabla 5. Amplitud de nicho de las especies de murciélagos capturadas en la finca El

Refugio durante los meses de enero y marzo del 2009.……………………...……...58

Tabla 6. Sobreposición de la dieta (Índice de Morisita CH) para las especies de

murciélagos presentes en la finca El Refugio entre enero y mayo de
2009…………………………………………………………………………….……59

Tabla 7. Número de géneros y morfotipos observados, parámetros y valores

esperados de los modelos de acumulación (Modelos de dependencia línea y modelo
de Clench) para las semillas y polen presentes en la finca El
Refugio…………………………………………………………………..……..……65

Tabla 8. Porcentajes de recursos usados por las especies de murciélagos de la finca

El Refugio………………………………………………………………..…………..70

13
 ANEXOS

Anexo 1. Formato para la toma de datos de murciélagos…………………….…….97

Anexo 2. Preparación de gelatina glicerinada y fijado de láminas de

polen………………………………………………………………..……………..…98

Anexo 3. Protocolo para la técnica de acetólisis…………………………….………98

Anexo 4. . Fotografía de la escama Ctenoide encontrada en las muestras de

Noctilio leporinus.............................................................................................…….100

Anexo 5. Frutos de Caracolí y Guácimo encontrados en las redes…………...……100

Anexo 6. Lasiurus ega……………………………………………………………...101

14
Resumen

En Colombia, el Bosque Seco Tropical es considerado uno de los tres ecosistemas

más degradados, fragmentados y menos conocidos. El departamento de Córdoba,
cuenta aun con remanentes de bosque que están siendo fuertemente amenazados por
la actividad ganadera y agrícola que se lleva a cabo en el departamento. Los
murciélagos son un componente importante de la fauna de estos ambientes, donde
cumplen papeles funcionales y prestan servicios ambientales, por lo tanto es preciso
generar información sobre la biología y ecología de estos organismos en estas zonas.
Este trabajo describe la dieta y estructura trófica del ensamblaje de murciélagos
presente en una finca con ganadería extensiva y con remanentes de bosque en el
departamento de Córdoba (Colombia). Se realizó un muestreo de 39 noches en época
seca entre los meses de Enero y Marzo del 2009 mediante un diseño por
conglomerados. Se capturaron 614 murciélagos pertenecientes a 20 especies. Se
obtuvo un total de 310 muestras de heces y 80 láminas de polen. Se encontraron
presentes todos los gremios tróficos (insectívoros, frugívoros, nectarívoros-
polinívoros, hematófagos, y piscívoros), siendo los insectívoros los más importantes
según el índice de valor de importancia. La combinación de remanentes de bosque
con sistemas de ganadería extensiva y silvopastoriles es capaz de mantener el
ensamblaje de murciélagos para este tipo de ambientes sugiriendo que los
murciélagos pueden estar inmersos directamente en la prestación de servicios como
dispersión, polinización y depredación de insectos.

15
Abstract

In Colombia, the Tropical Dry Forest is one of the most degradated, fragmented and
less studied ecosystems. In the department of Córdoba, it is still possible to find some
forest remnants which are strongly threatened by cattle and agricultural activities that
undergoes this department. Bats are an important faunistical component for these
types of environments playing functional roles and giving ecosystem services, so it is
precise to generate information about the biology and ecology of these organisms in
these areas. This work describes the diet and trophic structure of bats assemblage
present in an extensive cattle farm with forest remnants in Córdoba (Colombia). I
surveyed in dry season during 39 nights between January and March 2009 using a
conglomerate design. I captured 614 bats belonging to 20 species and got 310 feces
samples and 80 pollen slides. The bats captured represent all trophic guilds
(insectivorous, frugivorous, nectarivorous, hematophagous, pollinivorous and
piscivorous), being insectivorus the most important according to the importance value
index. Forest remnants, extensive cattle and silvopastoril systems combination is able
to maintain bats assemblage for these types of environments suggesting they might be
directly involved in ecosystems services as dispersion, pollination and insect
predation.

16
 1. Introducción

El departamento de Córdoba cuenta con algunos remanentes de bosque seco tropical,

que cumplen un papel importante en el mantenimiento de la biodiversidad del país, ya
que brindan las condiciones ideales para la supervivencia de gran cantidad de
especies fuertemente amenazadas. Estos remanentes de bosque seco tropical se
encuentran catalogados por conservación internacional como “hotspots” o puntos
calientes de biodiversidad, pero, a pesar de esto, siguen siendo uno de los hábitats
mas destruidos, debido a las prácticas ganaderas y agrícolas que se llevan a cabo en el
departamento (CI 2002).

Los murciélagos, mamíferos pertenecientes al orden Chiroptera, pueden servir para

realizar una aproximación a los cambios que ejercen sobre los animales los diferentes
factores de perturbación ambiental, debido a su gran diversidad, amplia distribución,
gran flexibilidad ecológica y comportamental (Fenton 1997). Estos participan en el
reciclaje de nutrientes y energía del ecosistema, a través de la adquisición de comida
en forma de planta o animal (Fleming 1982). Los murciélagos además cumplen otros
papeles funcionales en los ecosistemas, los cuales pueden verse afectados por
fenómenos de transformación y fragmentación de hábitat, asociados a la baja
disponibilidad de alimento y sitios de percha para la reproducción, alimentación y
refugio (Findley 1993).

Dentro de los murciélagos, un número significativo de especies consume néctar y una

gran cantidad de frutos (Bonaccorso & Gush 1987). Estos murciélagos actúan como
agentes polinizadores y dispersores de semillas en un gran espectro de especies de
plantas, y esto es importante no solo en el aspecto de la fenología reproductiva de la
planta, sino también en el proceso natural de la generación de los bosques (Heithaus
et al. 1975, Heithaus 1982, Fleming 1988 y Charles-Dominique 1991). De igual
forma, los murciélagos insectívoros pueden regular de manera importante las
poblaciones de algunos invertebrados en ecosistemas tropicales (Kunz & Pierson

17
1994). Por esta razón, es importante estudiar los hábitos de forrajeo y la dieta de las
especies, ya que esto permite conocer más a fondo uno de los recursos más limitantes
y fundamental en ambientes naturales, las fuentes de alimento (Findley 1993).

Según Ballesteros y colaboradores (2004) son muy pocos los trabajos realizados con
murciélagos en el departamento de Córdoba, así que la realización de investigaciones
en esta zona del país contribuirá a un mayor conocimiento de la fauna asociada a los
ecosistemas presentes en esta región.

Este proyecto busca describir lo que esta ocurriendo con la dieta y estructura trófica
del ensamblaje de murciélagos encontrados en remanentes de bosque seco tropical.
Estos remanentes están inmersos en una matriz de pastizal, y se encuentran en una
finca con ganadería extensiva que es una de las pocas del municipio que está en estos
momentos manteniendo esos remanentes de bosque y, además, iniciando la
implementación de un sistema de ganadería silvopastoril.

2. Marco teórico y revisión de literatura

2.1 El ensamblaje de murciélagos

Este proyecto se acogió a las definiciones de comunidad, gremio, ensamblaje y

conjunto publicadas por Fauth y colaboradores (1996), quienes evalúan y redefinen
estos términos así:

Comunidad: colección de especies que ocurren al mismo tiempo y en el mismo lugar.

Gremio: grupo de especies dentro de una comunidad que explotan la misma clase de
recursos ambientales de manera similar. Ensamblaje: grupo de especies
filogenéticamente relacionadas dentro de una comunidad. Conjunto: grupo de
especies que están relacionadas filogenéticamente y que usan un mismo tipo de
recurso dentro de la comunidad (Fauth et al. 1996).

18
Para este trabajo, el ensamblaje está definido por los murciélagos de una finca en el
municipio de Pueblo Nuevo (Córdoba), especies que ocurren al mismo tiempo y en el
mismo lugar que se encuentran filogenéticamente relacionadas.

Otro concepto importante de definir es conglomerado: técnica empleada cuando el

lugar es muy heterogéneo y no permite realizar un muestreo completamente al azar
(Martínez 1984). Este tipo de muestreo permite dividir el área de estudio en unidades
más pequeñas, las cuales abarcan la totalidad de la finca, con el objeto de facilitar la
fase de campo.

Los Chiropteros presentan una amplia distribución geográfica a escala mundial, su

dispersión ha sido favorecida gracias a que cuentan con la capacidad de volar, lo que
les permite una alta movilidad, única dentro de los mamíferos (Ballesteros et al.
2007 y Meyer et al. 2008). Además, este grupo se caracteriza por tener larga vida,
baja fecundidad, un largo periodo de dependencia materna, mantienen estable la
población de acuerdo a la capacidad de carga del sistema y algunas especies
presentan especificidad de hábitat (Findley 1993). Los murciélagos son altamente
flexibles en su ecología, lo cual sugiere una vulnerabilidad diferente entre especies,
debido a sus caracteres o rasgos ecológicos (Medellín et al. 2000).

Estos mamíferos utilizan para su alimentación una amplia gama de recursos, la más
variada de todos los mamíferos. Las diferentes especies de murciélagos se alimentan
de insectos y otros artrópodos, mamíferos, aves, peces, reptiles, anfibios, sangre,
frutas, flores, polen y néctar (Altringham 1996). Debido a esto, los murciélagos son
componentes importantes de las faunas tropicales, donde cumplen papeles
funcionales y servicios ambientales importantes, como participantes en la
regeneración de los bosques, como polinizadores, dispersores de semillas y
predadores de artrópodos (Kalko 1998, Patterson et al. 2003 y Pérez-Torres et al.
2009).

19
En la mayoría de los bosques tropicales predominan los murciélagos que incluyen en
su dieta material vegetal, principalmente frutos, lo cual puede ser reflejo de la
constante oferta de alimento, así como de las relaciones de dependencia que poseen
todas las selvas siempre verdes con dispersores de semillas (Bolaños 2000).

Igualmente se encuentran muchos murciélagos cuya base alimenticia es el polen o el

néctar. Estos organismos cumplen un papel funcional muy importante y son la base
para la supervivencia de muchas especies de plantas ya que contribuyen con la
polinización, participando en la fertilización de óvulos y producción de semillas
(Aguirre 2007).

Por otra parte, los ensamblajes de murciélagos representan aproximadamente el 50%

de la fauna de mamíferos asociada con ecosistemas de bosque neotropical (Voss &
Emmons 1996). Colombia posee más del 50% de las familias de murciélagos del
mundo, con 61 géneros y más de 170 especies siendo un grupo de inmensa
importancia en la dinámica de los bosques naturales (Ballesteros et al. 2007).

Debido a lo anteriormente descrito, los murciélagos pueden servir para realizar una
aproximación a los cambios que ejercen sobre los animales los diferentes factores de
perturbación ambiental y además, sirven como indicadores en la evaluación de la
sensibilidad de un hábitat afectado por alguna perturbación (Fenton 1997 y Medellín
et al. 2000).

Se han realizado muchos trabajos sobre los impactos que tiene la perturbación o
degradación de los bosques con prácticas como la deforestación sobre la fauna, pero
la mayoría han sido enfocados a los mamíferos arbóreos, omitiendo generalmente a
los murciélagos (Law 1996). Por último, es importante destacar que la disminución
en el número de especies de murciélagos se encuentra estrechamente ligada a la
simplificación de los ambientes bióticos, lo que deja a algunas de las especies nativas

20
de murciélagos y, con toda certeza, a algunas de las especies raras, incapacitadas para
ocupar sus nichos ecológicos (Brosset et al. 1996).

2.2 Dieta y Estructura trófica

Al realizar estudios de la estructura trófica de un grupo en un lugar, se puede llegar a

una aproximación de las interacciones tróficas que se presentan, con lo cual se puede
tener un acercamiento a como estas interacciones determinan la segregación del
hábitat y la abundancia de diferentes grupos de animales en ciertos hábitats (Ayal
2007). Esto puede ser un indicador de cómo se está llevando a cabo la repartición de
los recursos y los lugares de percha, y de esta manera puede mostrar cómo están
variando estos componentes a lo largo de diferentes ecosistemas, lo que a su vez
revela más datos sobre la plasticidad ecológica y comportamental de las especies de
murciélagos.

La dieta de cualquier organismo está compuesta por la integración de varios tipos de

recursos alimenticios, que proporcionan los requerimientos necesarios para su
metabolismo. La determinación de los gremios de forrajeo que se encuentran en el
hábitat de estudio es muy importante, en este caso se utilizó el propuesto por Soriano
(2000), que incluye: Insectívoros: aéreos o de follaje, nectarívoros, hematófagos,
frugívoros: nómadas o sedentarios.

Un primer paso para caracterizar la estructura del ensamblaje es medir la amplitud de

la dieta, si dos poblaciones tienen acceso a la misma fuente de recurso, las
poblaciones que tienden a usar los recursos en proporción a su disponibilidad
(discriminan menos), tienen relativamente una mayor amplitud de nicho, que aquellas
que tienden a concentrarse en algunos elementos de algunas fuentes y traspasar estos
elementos a otros (Pérez-Torres 2004).

21
Un segundo paso para entender la organización del ensamblaje es medir la
sobreposición de la dieta, lo cual cuantifica qué tan similares son los recursos
alimenticios que usan dos grupos distintos (dos especies diferentes o dos poblaciones
de la misma especie), además es un indicador de posible competencia (Pérez-Torres
2004).

Se han realizado diversos estudios con murciélagos en los cuales se hacen análisis de:
los gremios de forrajeo, la amplitud de nicho y la sobreposición, entre ellos están:

1. Un estudio realizado por Pedro & Taddei (1997), en la reserva de Panga al

sureste de Brasil. Ellos encontraron que a menor amplitud de nicho (máxima
especialización) y bajo sobrelapamiento de nicho, cuando la disponibilidad de
recursos (fruta) era máxima las especies de murciélagos frugívoros Carollia
perspicilata y Sturnira lilium aparentemente consumían sus recursos
preferidos de acuerdo a la disponibilidad. En el caso contrario, cuando la
disponibilidad de recurso era baja, se presentó un alto sobrelapamiento de los
recursos, incluyendo también grandes proporciones de insectos y néctar-polen
en su dieta.

2. En un estudio realizado en cuatro fincas y dos áreas protegidas en Risaralda y

Quindío, se encontró que, en general, el gremio que presentó mas especies fue
el de los frugívoros (81.9%). El bosque fue el único hábitat que presentó los 4
gremios (frugívoros nectarívoros, hematófagos e insectívoros) siendo el
frugívoro el más abundante (86,52%) seguido de los insectívoros (7,87%)
nectarívoros (4,49%) y hematófagos (1,12%) (Pérez-Torres et al. 2009).
3. En la Estación Biológica La Selva en Costa Rica, se realizó un estudio de los
hábitos alimenticios de quince especies de murciélagos frugívoros. La
amplitud de nicho trófico difirió significativamente entre las especies más
frecuentemente capturados (A. jamaicensis, C. sowelli, C. castanea, C.
perspicillata, Dermanura sp., Glossophaga commissarisi). Se encontró una

22
 repartición de recursos por género, donde Carollia consumía Piper, Artibeus
consumía Ficus y Cecropia, y Glossophaga consumía Vismia. Los resultados
sugieren que, si el alimento es un factor limitante, algún otro mecanismo (que
no es la selección trófica) debe reducir la competencia interespecífica por
alimentos entre las especies congenericas de murciélagos frugívoros (Lopez &
Vaughan 2007).

4. Un trabajo realizado en cuatro áreas de bosque andino en el sector sur

occidental de la Sabana de Bogotá, encontró que la población está compuesta
principalmente por especies frugívoras e insectívoras del follaje y, en menor
proporción, por especies nectarívoras-polinívoras e insectívoras aéreas
(Bolaños 2000).

Para entender y hacer una aproximación más confiable a la dieta y estructura trófica
de un ensamblaje de murciélagos, se requiere conocer los valores tróficos (VT),
definidos como una fracción decimal representando la importancia de cada especie en
cierta categoría trófica o gremio de forrajeo (Wilson 1973). Puede ser entendida
también, como la contribución de cada una de las especies a cada uno de los gremios
de forrajeo existentes en el ensamblaje.

Igualmente la estructura trófica del ensamblaje se expresa mediante el valor de

importancia (VI) de los gremios de forrajeo. Esta es una proporción relativa de los
diferentes gremios de forrajeo y representa la estructura trófica del ensamblaje
(Pérez-torres 2004).

Para finalizar el análisis de dieta y estructura trófica, se requiere calcular la

importancia de las plantas, lo cual indica la importancia relativa que ellas tienen para
un gremio particular de forrajeo y cuantifica la proporción en que un recurso en
particular (respecto al total de recursos) es utilizado por todas las especies de un
gremio particular (Amaya 1991, citado por Muñoz-Saba et al. 1997).

23
Soriano (2000) al utilizar el VI, el VT y la estructura trófica, encontró que en el
ensamblaje de murciélagos de el bosque nublado de los Andes de Venezuela, los
valores de importancia para cada categoría funcional muestran que la comunidad esta
estructurada principalmente con base a la dieta de los frugívoros y los insectívoros,
con una pequeña contribución de los nectarívoros. El resto de las categorías, o no se
presentan, o su contribución es muy pequeña como los hematófagos, cuya presencia
en los bosque nublados está asociada con áreas perturbadas usadas para la ganadería
(Soriano 2000).

Al integrar estos índices y teniendo en cuenta también los valores de abundancia de

las especies de murciélagos, la riqueza y la diversidad de la dieta y la importancia de
los ítems alimenticios, se puede observar desde una mejor perspectiva, cómo son los
cambios en la estructura trófica del ensamblaje de los murciélagos (Soriano 2000).

En un trabajo realizado por Wilson (1973), observó que los murciélagos nectarívoros
son esencialmente tropicales al igual que los frugívoros. Los insectívoros aéreos son
comunes en todas las regiones y es posible ver esto más como un patrón básico de
alimento que como una convergencia. Los murciélagos que se alimentan de insectos
en el follaje o en el suelo muestran el hábito alimenticio más distribuido en todas las
regiones.

Al noreste de Bolivia se realizó un estudio en una comunidad de murciélagos de una

sabana neotropical, zona de transición entre un bosque húmedo hacia el norte, el
árido Chaco al sur, y un bosque fragmentado en una matriz de sabana. Los
insectívoros de vuelo bajo fueron los más abundantes, con 12 especies, seguidos por
insectívoros de vuelo rápido y frugívoros. El gremio de los piscívoros fue el único
gremio trófico con 1 sola especie (Noctilio leporinus) (Aguirre 2002).

24
En un trabajo realizado en Los Tuxtlas (México) en la estación biológica de
investigaciones de la UNAM se capturaron 4799 murciélagos representando treinta y
nueve especies, entre los principales resultados se encontraron: especies comedoras
de frutas 65%, especies insectívoras 27%, nectarívoros-insectívoros-frugívoros 6%,
hematófagas 0.27%. En este trabajo se concluyó que el manejo práctico de los
fragmentos del bosque y los corredores de vegetación del bosque residual son desde
el punto de vista de los intereses humanos una herramienta importante para sostener
ensamblajes de murciélagos originales presentes en un paisaje tropical (Estrada &
Coates-Estrada 2001).

En un estudio hecho por Schulze y colaboradores (2000) que buscaba comparar las
comunidades de murciélagos Phyllostomidae de un bosque maduro continuo en el
Parque Nacional Tikal en Guatemala, con remanentes de bosque en un paisaje
agrícola vecino. Reveló que no había diferencias significativas en la riqueza de
especies de Phyllostomidae entre el bosque continuo y el bosque fragmentado. La
mayor diferencia detectada entre un bosque sin disturbios y uno fragmentado fue la
alta proporción de pequeños a grandes frugívoros en el bosque fragmentado.
Finalmente, los frugívoros de mayor tamaño tuvieron tasas más altas de captura en el
bosque continuo y los de menor tamaño en los remanentes.

Otro trabajo en bosques tropicales reveló que los murciélagos nectarívoros

pertenecientes a la familia Glossophaginae, usan las flores como recurso alimenticio a
través de todo el año, mientras que los frugívoros Stenodermatine tienden a usar
flores durante la época húmeda cuando los frutos son escasos (Heithaus et al. 1975).

Una hipótesis reciente, sugiere que la especialización en la dieta es un carácter

heredado que lleva a la predicción de que las especies tendrán dietas muy similares a
lo largo de su área de distribución. En un trabajo realizado en México con
murciélagos frugívoros, se encontró que la comunidad estaba dividida en tres grupos
de especies, cada uno centrado en un grupo de especies de plantas. Estos grupos

25
fueron similares a grupos encontrados en otras localidades geográficas y se ajustan a
los grupos filogenéticos, lo que apoya la idea de un origen histórico de esta estructura
(Gonzalvez da Silva et al. 2008).

En un estudio realizado con el zorro volador perteneciente al género Pteropus, se

concluyó que individuos pertenecientes a este género en las islas oceánicas no siguen
la misma estrategia hábito alimenticia que los murciélagos neotropicales comedores
de frutas, y los africanos paleotropicales Pteropodidos, como fue sugerido en otros
estudios (Banack 1998).

En síntesis, con respecto a los trabajos anteriormente mencionados se puede destacar

que en los bosques tropicales no se han realizados trabajos de dieta y estructura
trófica, lo cual hace ver un vacio en la información con respecto a lo que ocurre en
este ecosistema, que como ya se ha descrito en otros trabajos presenta una de las
mayores diversidades de fauna y flora del mundo. Se han llevado a cabo pocos
trabajos donde se haga una integración de componentes tales como amplitud de
nicho, sobreposición, valor trófico, equivalente trófico y valor de importancia de las
plantas, los cuales brindan una información esencial para conocer más sobre los
ensamblajes de murciélagos.

2.3 La biodiversidad asociada a sistemas de producción

De acuerdo al grado de complejidad estructural de los sistemas productivos

(monocultivos, sistemas agroforestales, sistemas silvopastoriles, etc.), estos pueden
albergar una mayor diversidad y cumplir funciones como corredores biológicos y
como sitios para el mantenimiento de servicios ambientales (Weibull et al. 2003 y
CARDER 2004).

En sistemas como el de la ganadería, la estructura de la vegetación es más simple, por

lo tanto podría traer un efecto negativo, porque existen grandes cambios debidos a la

26
transformación de bosques en pastizales necesarios para la alimentación y el
desplazamiento del ganado (Numa et al. 2005). Según la FAO, el crecimiento de las
explotaciones ganaderas es uno de los principales factores responsables de la
destrucción de los bosques tropicales en Latinoamérica, con un daño irreversible para
los ecosistemas en la región (FAO 2009).

En pastizales abandonados se considera que la regeneración del bosque es más lenta

en comparación con otro tipo de disturbio, debido, principalmente a la compactación
del suelo, la falta de nutrientes, la competencia con pastos, la predación de semillas y
su baja dispersión (Cubina & Aide 2001).

Dentro de los sistemas de producción ganadera tradicionales se encuentran:

- El extensivo mantiene animales de escasa productividad, rústicos y no

seleccionados en un medio desfavorable para el cultivo agrícola rentable del
que dependen para su alimentación, con exigencias mínimas de capital y
mano de obra especializada (Marin 1996). De todos los sistemas de
producción ganadera, los de ganadería extensiva son los que más
probablemente coinciden geográficamente con áreas de elevado valor para la
fauna y otras formas de biodiversidad. Los pastizales ocupan el 51 por ciento
de la superficie de la tierra (casi el 90 por ciento de la región agrícola en
África, Asia Occidental y Central y América Latina, y más del 60 por ciento
de la región agrícola en otra parte de Asia) (FAO 2009).

- El intensivo se caracteriza por el control sobre animales seleccionados para

una determinada aptitud, aportando los medios necesarios para obtener las
máximas producciones. Este sistema presenta una independencia progresiva
del espacio agrícola, necesita mano de obra cualificada y su carácter
empresarial viene dado por la importancia del capital (Marin 1996).

27
 - El sistema mixto combina pastoreo y estabulación, complementando una
explotación agrícola mediante la aportación del ganado al trabajo, fertilización
del suelo, aprovechamiento de subproductos. En la actualidad sustituye
progresivamente al sistema extensivo (Marin 1996).

- El industrial está totalmente desvinculado de la tierra y del entorno agrario en

que se desarrolla, es un sistema favorecido por el progreso científico la
genética, los controles sanitarios y la alimentación del ganado en la que
juegan un importante papel las empresas integradoras (Marin 1996).

Por otro lado, actualmente, los sistemas agroforestales ofrecen una alternativa
sostenible para aumentar la biodiversidad animal y vegetal, y para incrementar los
niveles de producción animal con reducida dependencia de los insumos externos
(Nitis et al. 1991). Por agroforestería se entiende tradicionalmente todos aquellos
sistemas donde hay una combinación de especies arbóreas con especies arbustivas o
herbáceas, generalmente cultivadas. Este término es muy amplio pues incluye desde
la simple presencia de algunos árboles (como frutales) en combinación con cultivos
de vegetales o cereales, hasta sistemas complejos con múltiples especies en varios
estratos (Sánchez 1998).

El silvopartoreo es un tipo de agroforesteria que implica la presencia de animales

directamente pastando entre o bajo árboles. Los árboles pueden ser de vegetaciones
naturales o plantadas con fines maderables como pinos, para fines industriales como
caucho o palma de aceite, frutales como mangos o cítricos o árboles multiproposito
en apoyo específico para la producción animal (Sánchez 1998).

En un estudio realizado por Pérez-Torres y colaboradores (2009) en 4 fincas y 2 áreas

protegidas en Risaralda y Quindío entre el 2005 y el 2007, en las regiones de las
cuencas de los ríos La Vieja y Otún, se encontró que el bosque fue el hábitat con
mayor riqueza y diversidad respecto a los demás hábitats, sin embargo, los

28
agroecosistemas más complejos estructuralmente pueden llegar a albergar una
diversidad similar de especies de murciélagos.

Los pastizales sirven de paso para los murciélagos que vuelan grandes distancias pero
no están aportando recursos para su persistencia, la conservación de los bosques es
prioritaria ya que ofrecen mayor calidad de hábitat para los murciélagos y a su vez
permiten que estos puedan cumplir su papel ecológico en los agroecosistemas (Pérez-
Torres et al. 2009).

En la finca donde se llevó a cabo el estudio se encuentra principalmente un sistema de

ganadería extensiva, pero en este momento se esta iniciando la implementación de un
sistema de agroforesteria (silvopasotoreo), razón por la cual, llevar a cabo el estudio
en este lugar, brinda información de ambos sistemas de producción, mostrando a su
vez algunas de las ventajas y desventajas de ambos.

2.4 El bosque seco tropical

El Bosque seco Tropical (Bs-T) se define como aquella formación vegetal que
presenta una cobertura boscosa continua y que se distribuye entre los 0-1000 m de
altitud; presenta temperatura superiores a los 24 C° (piso térmico cálido) y
precipitaciones entre los 700 y 2000 mm anuales, con uno o dos periodos marcados
de sequía al año (Espinal 1985, Murphy & Lugo 1986 y IAVH 1997).

El Hotspot, conocido antiguamente como Tumbes-Chocó-Magdalena, y ahora

llamado formalmente Chocó-Darién-Occidente de Ecuador, se extiende desde el
Canal de Panamá hasta el Norte de Perú, a lo largo de toda la Costa Pacífica, teniendo
como limite oriental la Cordillera de los Andes. Comprende también el área de los
bosques secos de la Costa Atlántica Colombiana hasta la Sierra Nevada de Santa
Marta, adentrándose en los Valles del Cauca y Magdalena. Además, incluye las Islas

29
Galápagos ecuatorianas y el Islote Colombiano de Malpelo. Cuenta con 274,597 Km2
en total y 34,338 km2 de áreas protegidas (CI 2002).

El Bosque seco Tropical representaba el 50% de las áreas boscosas en Centroamérica

y el 22% en Sudamérica (Murphy & Lugo, 1986). En Colombia, el Bosque seco
Tropical se distribuía originalmente en las regiones de la llanura Caribe y valles
interandinos de los ríos Magdalena y Cauca entre los 0 y 1000 m de altitud y en
jurisdicción de los departamentos del Valle del Cauca, Tolima, Huila, Cundinamarca,
Antioquía, Sucre, Córdoba, Bolívar, Cesar, Magdalena, Atlántico y sur de la Guajira.

Según Espinal & Montenegro (1977), también se encontraban enclaves de menor

extensión con esta vegetación en las Islas de San Andrés y Providencia, en la región
norte de la península de la Guajira, Santa Marta (Magdalena), Gamarra (Cesar),
Cañón del Río Chicamocha (Santander), Convención y Ocaña, alrededores de Cúcuta
(Norte de Santander), Cañón del Dagua (Valle del Cauca), Villa Vieja (Huila) y Valle
del río Patía (Cauca).

En Colombia, el Bosque seco Tropical es considerado uno de los tres ecosistemas

más degradados, fragmentados y menos conocidos; algunos estimativos señalan que
de bosques secos a sub-húmedos en nuestro país solo existe cerca del 1.5% de su
cobertura original de 80.000 km2 (Etter 1993). Se ha estimado que menos del 2% de
la cobertura original del bosque seco persiste en Colombia (Gast et al. 1997). Estos
ecosistemas se han reconocido como altamente amenazados, porque la mayoría de los
remanentes se encuentran localizados en áreas con intensa actividad agrícola
(Murphy & Lugo 1986).

Pasado cierto tiempo, la agricultura a menudo se vuelve no rentable y las tierras son
abandonadas; la subsecuente regeneración del hábitat puede ser lenta, debido a que la
entrada de semillas está restringida por la carencia de incentivos para que los
dispersores de semillas entren a áreas deforestadas (Kelm et al. 2007). Algunos

30
estudios han demostrado que los bosques secos tropicales se recuperan más
rápidamente en el área basal y en la biomasa que en la composición de especies
después de la intervención realizada durante la agricultura y/o zonas de pastizal
(Gerhardt & Hytteborn 1992).

La fragmentación, debida a la pérdida y alteración del hábitat tropical del bosque

dada por la tala de árboles, y la utilización del suelo, representa una seria amenaza
para la biodiversidad global (Vitousek 1994). En Colombia, entre las principales
causas de la disminución de la diversidad se encuentran: la deforestación, la
transformación de hábitats y la sobre-explotación (IAVH 1997). En el departamento
de Córdoba solamente en un 4% del territorio se encuentran zonas forestales
importantes, en su mayoría pertenecientes a bosque seco tropical, el resto se
encuentra dedicado a la ganadería.
La transformación de hábitat se puede definir como, la conversión de ecosistemas
naturales complejos en ecosistemas simplificados como cultivos y pastizales; los
cambios dramáticos en el uso de la tierra consisten, además de la transformación, en
la intensificación del uso del recurso, incluyendo la aplicación de agroquímicos
(Tscharntke et al. 2005).

La degradación o perturbación de los hábitats, resultado de remoción de vegetación

nativa, convierte los bosques continuos originales en remanentes de vegetación
original o los transforma en parches de vegetación secundaria con diferencias de
tamaño, forma y microclima (Restrepo et al. 1997).

Este trabajo busca analizar cómo un sistema de producción como la ganadería

extensiva con algunos elementos de silvopastoreo puede mantener y contribuir
áltamente a la diversidad de las especies presentes en bosques secos tropicales en una
determinada zona geográfica, gracias a la cobertura arbórea que se presenta en este
lugar. Esta investigación será un aporte al conocimiento en cuanto a los efectos de las

31
intervenciones antrópicas en la zona, sus consecuencias en el ecosistema y como todo
esto se refleja en la repartición y utilización de los recursos por los murciélagos.

3. Formulación del problema y justificación

3.1 Formulación del problema

El bosque seco constituía aproximadamente un 40% de los bosques que se

encontraban en los trópicos (Holdridge 1967), actualmente, se ha estimado que menos
del 2% de la cobertura original del bosque seco persiste en Colombia (Gast et al.
1997). Estos ecosistemas se han reconocido como altamente amenazados, porque la
mayoría de los remanentes se encuentran localizados en áreas con intensa actividad
agrícola (Murphy & Lugo 1986). Además, los bosques secos tropicales son los
menos estudiados, comparados con los bosques húmedos tropicales y las sabanas
(Gerhardt & Hytteborn 1992 y Murphy & Lugo 1986) a pesar de ser considerados
según Conservación Internacional (CI) como hotspot (área caliente de biodiversidad)
(CI 2009).

La fragmentación del bosque, producida por la pérdida y alteración del hábitat

tropical, dada por la tala de árboles, y la mala utilización del suelo, representa una
seria amenaza para la biodiversidad global (Vitousek 1994). En el departamento de
Córdoba, aún existen localidades donde se desconoce la riqueza y composición de las
comunidades de murciélagos (Ballesteros et al. 2007). La alta diversidad y
abundancia de los murciélagos, combinada con el hecho que sean un componente
integral en un alto número de cadenas alimenticias, sugiere que juegan un importante
papel regulador en el complejo proceso ecológico en un bosque neotropical,
cumpliendo papeles funcionales como polinizadores, dispersores de semillas y
predadores de artrópodos (Kalko 1998 y Patterson et al. 2003).

32
El empleo de categorías tróficas es útil en la interpretación ecológica de las
diferencias estructurales entre ensamblajes, ya que permite conocer a fondo lo que
está ocurriendo con las especies presentes en el ensamblaje. Usando estas categorías
tróficas, se puede conocer la complejidad taxonómica y funcional de un hábitat.
Además, conocer la dieta de las especies es fundamental, ya que ésta tiene una gran
influencia en la tasa metabólica de estos mamíferos, y por ende, en sus capacidades
termorreguladoras (Soriano 2000).

Son muy pocos los estudios donde se reporte la dieta de múltiples especies de
murciélagos capturados al mismo tiempo y en el mismo lugar. Según Carter y
colaboradores (2003) al examinar los hábitos alimenticios de múltiples especies, se
puede revelar la separación de los nichos, lo cual es muy importante ya que brinda
información sobre la ecología de las especies.

Un paisaje donde se tienen relictos de bosque rodeados por una matriz de sabana es
“poco común” en el departamento ya que la gran mayoría de las fincas prefieren
acabar con los bosques aun existentes. Por esta razón estos relictos de bosque que aún
se mantienen pueden servir como puntos importante para el mantenimiento de la
biodiversidad, y además pueden ser capaces de brindarle a los murciélagos las
condiciones necesarias para su supervivencia y para que puedan seguir cumpliendo
sus servicios ecosistémicos. Este trabajo es necesario, ya que existe un vacío de
información en el Departamento de Córdoba, con respecto a lo que ocurren en los
ensamblajes de murciélagos en esta zona, y los servicios ecosistémicos y papeles
funcionales que estos están prestando.

3.2 Pregunta de investigación

¿Cuál es la composición de la dieta y cómo es la estructura trófica del ensamblaje de

murciélagos en una finca con ganadería extensiva y un sistema silvopastoril con

33
remanentes de bosque seco tropical en el departamento de Córdoba durante la época
seca?

3.3 Justificación de la investigación

La realización de este proyecto de grado es una contribución al conocimiento y puede

incluso servir para realizar posteriores planes de conservación en el departamento, ya
que la finca El Refugio cuenta aun con relictos de bosque seco tropical que no se
encuentran en las demás fincas de la zona, así que el hecho de mantener estos hábitat
puede ayudar a mantener la biodiversidad y prestar bienes y servicios.

Su realización coincide con el replanteamiento que se está realizando actualmente a

los sistemas tradicionales de explotación ganadera basados en ganadería extensiva de
praderas gramíneas, hacia los sistemas silvopastoriles con prácticas de mayor
conservación de los bosques y empleo de leguminosas. El trabajo sería un soporte
más para la implementación de este nuevo sistema, mostrando la importancia de la
conservación de los bosques para el mantenimiento de la biodiversidad.

Este trabajo va a servir para mejorar el conocimiento local acerca de la dieta y la

estructura trófica del lugar y al mismo tiempo determinar las especies de murciélagos
existentes en la zona y la forma como los cambios en el medio ambiente han alterado
su hábitat.

4 Objetivos

4.1. General

Describir la dieta y estructura trófica del ensamblaje de murciélagos en una finca con
un sistema de ganadería extensiva, con remanentes de bosque seco tropical en el
departamento de Córdoba en la época seca.

34
4.2. Específicos

Determinar la composición de especies del ensamblaje de murciélagos en una

finca con un sistema combinado de ganadería extensiva y silvopastoril, con
remanentes de bosque seco tropical en el departamento de Córdoba en la
época seca.

Pregunta de investigación
¿Qué especies de murciélagos están presentes en la finca El Refugio en el
departamento de Córdoba en la época seca?

Establecer la dieta de las especies del ensamblaje de murciélagos en una finca

con un sistema combinado de ganadería extensiva y silvopastoril con
remanentes de bosque seco tropical en el departamento de Córdoba en la
época seca.

Pregunta de investigación
¿Qué están consumiendo las especies de murciélagos presentes en la finca El
Refugio en el departamento de Córdoba en la época seca?

Establecer la estructura trófica del ensamblaje de murciélagos en una finca

con un sistema combinado de ganadería extensiva y silvopastoril con
remanentes de bosque seco tropical en el departamento de Córdoba en la
época seca.

Pregunta de investigación
¿Cuál es la amplitud de dieta de las especies de murciélagos capturados en la
finca El Refugio en el departamento de Córdoba en la época seca?

35
 ¿Cuál es la sobreposición de dieta entre las especies de murciélagos
capturados en la finca El Refugio en el departamento de Córdoba en la época
seca?
¿Cuáles son los valores de importancia para los gremios de forrajeo presentes
en la finca El Refugio en el departamento de Córdoba en la época seca?

5 Materiales y métodos

5.1 Diseño de la investigación

Las variables de respuesta de este trabajo son: El sobrelapamiento de nicho, la

amplitud de nicho, los valores tróficos, equivalentes tróficos, los valores de
importancia, el valor de importancia de las plantas, el esfuerzo y el éxito de captura,
la abundancia de semillas y polen.
La unidad de respuesta son las heces y el contenido de estas (insectos, semillas y
polen) de cada individuo y la unidad de muestreo son las heces de cada individuo.

5.1.1 Población de estudio y muestra

Población de estudio

Este trabajo está dirigido al orden Chiroptera ubicado en la finca El Refugio, la

población de estudio son todas las heces colectadas de los individuos de las especies
del ensamblaje de murciélagos presentes en el lugar.

Muestra

Las muestras son las heces de cada individuo capturado durante el muestreo, estas
muestras se obtuvieron ya sea en la red de niebla cuando el individuo es capturado y

36
mientras es liberado de la red, o posteriormente ya que este se deposita en una bolsa
de tela durante dos horas mientras defeca.

5.1.2 Variables de estudio

Para determinar la dieta y estructura trófica del ensamblaje de murciélagos se realizó

un análisis de sobrelapamiento de nicho (Índice de Morisita), de amplitud de nicho
(Levin’s), además se tuvieron en cuenta los valores tróficos, los valores de
importancia, el valor de importancia de las plantas y el polen y por último los
equivalentes tróficos.

5.1.3 Área de estudio

El departamento de Córdoba, localizado al noreste de Colombia, al norte de la

Cordillera Occidental, entre las coordenadas geográficas, 09°26’24” y 07°23’10” N, y
74°47’15” y 76°29’48” W. Cuenta con el Parque Nacional Natural Paramillo que
tiene un área aproximada de 25.020 Km2 de reserva natural que equivale al 14% de la
superficie del departamento (Ballesteros et al. 2004).

La mayor parte de las tierras (70%) son de relieve plano y corresponde a los valles y
llanuras de inundación de los ríos Sinú y San Jorge. El resto del territorio es de
topografía montañosa y ondulada y corresponde a las serranías de Abibe, San
Jerónimo y Ayapel (Ballesteros et al. 2004).

Su clima es cálido tropical, la precipitación promedio anual va desde los 1300 mm en

la zona costanera hasta 3000-4000 mm aprox. en la zona alta de los ríos Sinú y San
Jorge. Se presenta un gradiente de precipitación en aumento en dirección norte-sur.
Sin embargo, el régimen de precipitación es unimodal con una temporada lluviosa

37
entre los meses de mayo y noviembre, el resto de los meses son generalmente secos
(Figura 1) (Ballesteros et al. 2004).

Figura 1. Precipitación en la ciudad de Montería en el año 2008 (IDEAM 2009)

La temperatura promedio anual es de 27-28°C para la mayor parte del departamento;

sin embargo, el régimen térmico es diferente desde la zona de influencia del embalse
de Urrá en el Municipio de Tierralta hacia el sur, donde la temperatura promedio
anual comienza a descender gradualmente. La humedad relativa >80% durante casi
todo el año, presenta variaciones temporales entre el periodo seco (82%) y el periodo
lluvioso (85%) (Ballesteros et al. 2004).

La finca El Refugio se encuentra ubicada en el Municipio de Pueblo Nuevo en el

departamento de Córdoba (Colombia), a una hora del caserío de El Viajano sus
coordenadas son: 8° 32’ 44.3’’ Norte 75° 20’39.9’’Occ (Figura 2). El estudio se llevó
a cabo en los meses de Enero, Febrero y Marzo de 2009 coincidiendo con la época
seca. Esta finca cuenta con 160 hectáreas repartidas entre grandes pastizales,
remanentes de bosque seco tropical, algunos cultivos y varios cuerpos de agua. Su
principal actividad económica es la ganadería extensiva, aunque actualmente cuenta
con un aprisco de carneros (Figura 3).

38
Figura 2. Mapa de Colombia donde se resalta la ubicación del departamento de Córdoba
(www.laapartada-cordoba.gov.co). Mapa de córdoba donde se muestran las principales ciudades y
municipios (www.kalipedia.com). Ubicación espacial de la finca El refugio. El cuadrado blanco
muestra el lugar exacto de la finca (Google earth).

39
Figura 3. Mapa de la finca El Refugio.

5.2 Métodos

5.2.1 Fase de campo

5.2.1.1 Fase preliminar

Se realizó un premuestreo durante cuatro noches, del 4 al 9 de enero, ubicando las

redes en varios hábitats de la finca donde se creía se iba a obtener una gran colecta de
individuos (ad libitum).

40
Igualmente, durante este tiempo se realizó la localización de algunos puntos donde
luego serian ubicadas las redes y se inicio la colección de referencia de las especies
capturadas.

5.2.1.2 Fase formal del muestreo

Ubicación de las redes

Se realizó 1 salida de campo durante 35 noches de muestreo, del 12 enero al 9 marzo.

El muestreo se realizó siguiendo un diseño por conglomerados para poder abarcar
toda el área de la finca la cual presenta un paisaje bastante heterogéneo. Se realizó
una división de toda la finca en 5 conglomerados los cuales fueron definidos por los
investigadores utilizando el criterio de lograr conglomerados lo más homogéneos
posible entre ellos, y luego de esta división cada conglomerado fue enumerado al
azar, para así poder realizar de forma aleatoria el muestreo durante 7 noches en cada
uno.

A su vez, los conglomerados fueron subdivididos en 3 sectores para así tener una
mayor seguridad de estar trabajando en todo el área, entonces, al final de esta
subdivisión se muestrearon 2 noches en cada uno de los sectores y la séptima noche
en un lugar no muestreado o en el que mayor éxito se tuvo durante las 6 noches
anteriores.

El muestreo

Para la repartición de las noches de muestreo se realizó la organización siguiendo el

esquema mostrado en la Tabla 1.

41
Tabla 1. Esquema de trabajo. Los cuadros negros representan las noches de muestreo y los cuadros
morados son las noches de descanso.

Ciclo/Días 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17
1
2
3
4

Durante las 10 primeras noches de muestreo se ubicaron 10 redes de niebla de 3x6m,

las noches siguientes se ubicaron 9 redes de 3x6m y 1 de 3x12m. Durante casi todas
las noches se elevaba 1 red de niebla usando cuerdas de cortina.

Toma de datos

El muestreo se llevó a cabo desde las 18:00 h hasta las 06:00 h, y la frecuencia de
monitoreo de las redes fue de cada media hora.

En cada red donde se encontraba un murciélago se tomaban datos de temperatura,

humedad, cobertura de nubes, hábitat donde se encontraba la red, código de la misma
y dirección en la que volaba el murciélago. Todos estos datos fueron guardados en la
base de datos electrónica que se está implementando en el Laboratorio de Ecología
Funcional y en la libreta de campo (Anexo 1).

Una vez liberado el murciélago de la red este era depositado en una bolsa de tela
donde se dejaba por aproximadamente 2 horas mientras defecaba. De cada
murciélago capturado se registraron sus medidas, sexo, peso y condición
reproductiva.

Los individuos fueron identificados empleando las claves taxonómicas de Tim &
LaVal (1998), Fernández y colaboradores (1988) y con la ayuda de la Bióloga Natalia

42
Cortes-Delgado. Se realizó una colección de referencia la cual incluye una pareja de
cada especie capturada, la cual fue depositada en la colección de mamíferos del
Museo Javeriano de Historia Natural. Los individuos que no se colectaron fueron
marcados con una tatuadora en la membrana alar y posteriormente liberados, esto
para las posibles recapturas que se podrían presentar durante el muestreo.

Polen

En el caso de encontrar en la red un murciélago nectarívoro se tomaba la muestra de

polen utilizando una modificación de la técnica de Beattie (Thomas 1988). Esta
técnica consistía en pasar una gelatina preparada previamente en el laboratorio
(Anexo 2) por la cara, la espalda y el abdomen del murciélago, por ser en estos sitios
donde más se concentra el polen. Posteriormente, la gelatina era cortada y ubicada
sobre una lamina donde se derretía con la ayuda de un encendedor, teniendo cuidado
de no dejarla hervir y se colocaban una o dos laminillas encima de la muestra
dependiendo de la cantidad de gelatina. Al final la lámina se marcaba con un
autoadhesivo con el número de colecta del murciélago.

Materia fecal

Debajo de cada red se ubicó un plástico para colectar las heces en caso de que el
murciélago defecara mientras se encontraba atrapado en la red. Al llegar a la red se
observaba el murciélago y el plástico, en caso de encontrar heces se tomaba y se
guardaban cuidadosamente en un tubo Eppendorf, el cual posteriormente era marcado
con un autoadhesivo con el número de captura del individuo. Este frasco era
rellenado de alcohol o de agua destilada, el alcohol para las especies frugívoras e
insectívoras y el agua destilada para las especies nectarívoras; todo esto para
preservar la muestra.

43
 5.2.2 Fase de laboratorio

Cada tubo Eppendorf obtenido fue revisado cuidadosamente utilizando un

estereoscopio para la determinación de las dietas. Para llevar a cabo esta revisión el
contenido del tubo Eppendorf era depositado en una caja de Petri plástica para poder
separar la muestra de materia fecal, si había necesidad, debido a la falta de liquido, se
le adicionaba un poco de agua destilada a la muestra y, para la separación de los
contenidos, se utilizaron unas pinzas finas y aguja de disección.
De cada tubo se separaron los contenidos encontrados en cuatro grupos principales:
semillas, insectos, escamas y desconocido.

5.2.2.1. Semillas

En el caso de encontrar semillas, éstas eran separadas y clasificadas de acuerdo a su

apariencia, puestas en papel absorbente para su secado y, depositadas en bolsas
autosellables debidamente marcadas. Posteriormente, para su identificación final se
utilizó tanto la colección de referencia del Laboratorio de Ecología Funcional de la
Pontificia Universidad Javeriana como la obtenida durante la salida de campo.

5.2.2.2. Insectos

Los insectos encontrados en las muestras se capturaban con pinzas para separarlos de
la materia fecal, se guardaban en tubos Eppendorf con alcohol, y como generalmente
eran encontrados en grandes cantidades, se separaban en varios tubos para evitar que
se concentraran demasiado.

44
 5.2.2.3. Escamas

Las escamas encontradas fueron guardadas en alcohol o montadas en láminas, para

esto se dejaban secar sobre la lámina y en el momento de tener un gran grupo de éstas
eran cubiertas con laminillas y luego se sellaban con esmalte transparente.

5.2.2.4. Polen

Las láminas de polen obtenidas fueron observadas en el microscopio Nikon Eclipse

E400 a un aumento de 40X para la localización de los granos de polen utilizando la
técnica de barrido regular (Figura 4). Cada grano de polen observado fue fotografiado
en un aumento de 100X o 40X. Para la identificación de los granos de polen se
usaron las colecciones del laboratorio de ecología funcional, la colección de
referencia obtenida durante la salida de campo y algunos atlas de polen como: Atlas
de polen de Panamá, morfología de los granos de polen de las familias Acanthaceae,
Vitaceae y Violaceae del Valle de México, Pollen morphology of Cayaponia Silva
Manso (Cucurbitaceae) Brazilian species.
C&V 001

Figura 4. Barrido regular de la lámina de polen.

A las heces de los murciélagos nectarívoros se les realizó un proceso denominado

acetolisis (Anexo 3) buscando encontrar los granos de polen presentes en las
muestras, al final de cada acetolisis se obtuvieron laminas las cuales fueron
observadas en busca de polen.

45
 5.3 Recolección de información

La información obtenida en campo sobre los murciélagos capturados en las redes de

niebla en los diferentes hábitats presentes en la finca de estudio se registraron en una
libreta de campo cuyo formato se encuentra en el Anexo 3. El análisis de la dieta de
los murciélagos, se realizó a partir de las muestras fecales y láminas de polen que se
lograron obtener de los murciélagos capturados.

5.4 Análisis de información

El éxito de captura tuvo en cuenta el número de individuos capturados respecto al

esfuerzo de muestreo (Individuos-noche/horas-red). Se tuvo en cuenta este valor
como un indicador de la abundancia relativa en cada una de las áreas (Pérez-Torres
2004):

Nm
E=
mh

Donde:
N= Número de individuos capturados.
n= Número de noches de muestreo.
m= Número de mallas totales.
h= Número de horas de muestreo.

El esfuerzo de muestreo se calculó usando la siguiente ecuación:

hm
Esfuerzo de muestreo =
n

Donde:
n: número de noches muestreadas

46
m: número de redes totales
h: Número de horas de muestreo

Estructura trófica

Como algunas especies pueden presentar una dieta combinada (lo que las asigna a
más de un gremio de forrajeo), se calculó el valor trófico de cada una. Esta es una
medida proporcional de la importancia de cada especie en los gremios de forrajeo
(Pérez-torres 2004). Cada uno de estos grupos representa la proporción (pi)
especifica del total de individuos de una especie, donde la sumatoria de Pi es = 1
(Rivas & Sánchez 1996)

Los valores tróficos expresados como una fracción decimal, presentan la importancia
de la especie en un determinado gremio de forrajeo (Wilson 1973) ya que las especies
que presentan dieta combinada son asignadas a más de un gremio de forrajeo.

Si:
i: orden asignado arbitrariamente a una especie de alimento encontrada en la feca (por
ejemplo: escamas: 1, semillas: 2, insectos: 3….)
Pi
: Es el valor trófico de la especie i de alimento encontrado.
Ni : Número de individuos de la especie i de alimento encontrado

NT : Número total de individuos de todas las especies de alimentos encontrada

Ni
Pi =
NT

Se calculó la importancia de las especies presentes en cada gremio de forrajeo, para

esto se determinaron los equivalente tróficos (ET) (Soriano 2000) Esta medida
representa el valor total de las contribuciones de todas las especies (Soriano 2000).
De esta forma es posible saber qué recurso es el más utilizado por los murciélagos.

47
 s
TE = ∑ TVi
i =1

Donde:
TE= Equivalente trófico
S= Número total de especies
TV: Valor trófico

La estructura trófica del ensamblaje se expresó mediante el valor de importancia de

los gremios de forrajeo, que es una proporción relativa de los diferentes gremios de
forrajeo (Valor de importancia o VI) (Pérez-Torres 2004)

ET
VI =
S

Donde:
VI= Valor de importancia
ET= Equivalentes tróficos
S= Número total de especies

Levin’s propone la amplitud de nicho para determinar el grado de especialización de

diferentes especies por un determinado recurso alimentario, estimada midiendo la
uniformidad de las distribuciones de los individuos entre el estado del recurso (Krebs
1989). El análisis de amplitud de nicho se realizó para las especies que tenían más de
3 muestras de heces.

1
B=
∑ ( Pij )2

48
Donde:
B= Índice de Levin’s

Pij = Frecuencia de utilización del recurso i por la especie de murciélago j.

Un paso para entender la organización de la comunidad es medir el sobreposicion del

uso del recurso entre las diferentes especies en una comunidad (Krebs 1989). El
índice de Morisita cuantifica qué tan similares son los recursos alimenticios que usan
dos grupos distintos (dos especies diferentes o dos poblaciones de la misma especie)
(Pérez-Torres 2004). El análisis de sobreposición se realizó para las especies que
tenían más de 3 muestras de heces.

n
2∑ i Pij Pik
CH = n n
∑ i
Pij 2 + ∑ i Pik 2

Donde:
CH= Índice de Morisita

Pij : Proporción de recurso i es usado por la especie j.

Pik : Proporción de recurso i usado por la especie k.
n: Número total del recurso encontrado (Krebs 1989).

Para determinar cuáles especies de plantas son más importantes en términos de

consumo se calculará el índice de valor de importancia de las plantas (IVIP) (Amaya
1991, citado por Muñoz-Saba et al. 1997):
n
rix
IVIPi = ∑ ( )
i =1 R

49
Donde:
IVIP= Índice de valor de importancia de las plantas
rix= Número de veces que la especie de murciélago x fue registrada utilizando el
recurso i
R= Número total de registros alimenticios de la especie de murciélago x.
Para las muestras de materia fecal la abundancia relativa de semillas y polen por área
se expresó como el número de muestras de materia fecal que tenían una especie de
semilla y polen en particular.

Dieta

La diversidad se analizó en términos de dominancia y equidad de semillas y polen. La

dominancia se calculó a través del índice de Simpson (Simpson 1949 y Magurran
2003):

s
ni ( ni − 1)
D = ∑(
i =1 N ( N − 1)

Donde:
D= Índice de dominancia.
ni= Número de individuos de la especie i en la muestra
N= Número de individuos totales en la muestra
s= Número de especies en la muestra

La equidad con el índice de Shannon (Pielou 1969 y Magurran 2003).

s
H ' = −∑ pi ln pi
i =1

50
Donde:
H= Índice de Equidad
Pi= Probabilidad que un individuo capturado pertenezca a la especie i.
s= Número de especies en la muestra.

Se realizaron curvas de acumulación para las semillas y el polen tomando el número

de noches muestreadas como la unidad de esfuerzo de muestreo. Se evaluó el ajuste
de la curva generada a los modelos de Clench y dependencia lineal para obtener una
estimación del número de especies esperadas en cada área (Soberón & Llorente-
Busquets 1993):

Modelo de Clench

S ( x) = (ax) /(1 + bx)

Modelo de dependencia lineal

S ( x ) = ( ab)(1 − e − bx )

Donde:
a y b son parámetros del modelo.
x= Número acumulado de muestras.
s (x)= Número de especies esperado en x muestras.
e = Constante base del logaritmo natural igual a 2.71821828.

Se realizó un análisis de agrupamiento con el coeficiente de similitud de Jaccard para

evaluar que tan semejantes eran o no algunas especies de murciélagos del mismo

51
género encontradas (Browet et al. 1998), se agruparon los coeficientes aplicando
ligamiento simple a partir de las presencias/ausencias de las especies.

a
Sj =
a+b+c

Donde:
Sj= Coeficiente de similitud de Jaccard.
a= Número de especies presentes de la muestra E en la muestra B
b= Numero de especies presentes en la muestra B y ausentes en la muestra A
c= Numero de especies presentes en la muestra A y ausentes en la muestra B

6 Resultados

6.1 Especies de murciélagos capturadas

Después de 39 noches de muestreo en las cuales se incluyen las noches trabajadas en

el premuestreo, se obtuvo un total de 614 individuos de los cuales 29 fueron
recapturas. Al final, se obtuvo un total de 20 especies, de estas, 14 eran pertenecientes
a la familia Phyllostomidae, 2 a la familia Noctilionidae, 1 a la familia
Emballonuridae y 3 a la familia Vespertilionidae (Tabla 2).

52
Tabla 2. Familias, subfamilias y especies capturadas en la finca El Refugio entre los meses de enero y
marzo del 2009.

Familia Subfamilia Especie Individuos

Artibeus lituratus (Olfers, 1818) 104
Artibeus jamaicensis (Leach, 1821) 49
Uroderma bilobatum (Peters, 1866) 89
Stenodermatinae
Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) 50
Dermanura phaeotis (Miller, 1902) 17
Dermanura sp. 1
Phyllostomus discolor (Wagner, 1843) 54
Phyllostomidae
Phyllostominae Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) 24
Lophostoma silviculum (d'Orbigny, 1836) 10
Carollia brevicauda (Schinz, 1821) 74
Carollinae Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) 48
Carollia castanea (H. Allen, 1890) 11
Glossophaginae Glossophaga soricina (Pallas, 1766) 62
Desmodontinae Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) 2
Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) 11
Noctilionidae
Noctilio albiventris (Desmarest, 1818) 3
Myotinae Myotis nigricans (Schinz, 1821) 2
Vespertilionidae Rhogeessa minutilla (Miller, 1897) 1
Vespertilioninae
Lasiurus ega (Gervais, 1856) 1
Emballonuridae Emballonurinae Saccopteryx leptura (Schreber, 1774) 1
Total 20 614

La especie más abundante fue Artibeus lituratus con un total de 104 individuos, le
siguieron las especies Uroderma bilobatum con 89 individuos, Carollia brevicauda
con 74 individuos, y Glosophaga soricina con 62 individuos.

53
 6.2 Esfuerzo de muestreo, éxito de captura y curva de acumulación

El esfuerzo de muestreo calculado, teniendo en cuenta las 39 noches de trabajo, con

un total de 436 horas de muestreo, y utilizando 10 redes fue de 4673,025 Horas/Red.
Para el éxito de captura teniendo en cuenta 39 noches, 436 horas de trabajo, con un
total de 418 redes totales y 614 individuos se obtuvo un valor final de 0,13.

En la realización de la curva de acumulación de especies con el ajuste a los modelos

de Clench y dependencia lineal (Figura 5), se obtuvo un r2 de 0,8601 para el modelo
de Clench y un r2 de 0,9673 para el de dependencia lineal, para cada modelo se
calculó la representatividad que para el modelo de dependencia lineal fue de un 105%
y para el modelo de Clench de un 95%.

Tabla 3. Datos para el análisis de la curva de acumulación de especies con los modelos de
dependencia línea y de Clench para las especies capturadas en la finca El Refugio. a= pendiente al
inicio del muestreo, b= parámetro relacionado con la forma de acumulación de nuevas especies durante
el muestreo, a/b= asíntota (valor esperado de especies) y r2= coeficiente de determinación.

Modelo Riqueza E(S)=(a/b)*(1-e(-bx))

dependencia a b a/b r2
lineal 20 4,130368 0,2246 19 0,8601
Riqueza E(S)=(ax)/(1+(bx))
Modelo de
a b a/b r2
Clench
20 6,6820 0,3238 21 0,9673

54
Figura 5. Curva de acumulación de especies de murciélagos con el ajuste a los modelos de Clench y
de dependencia lineal para la representatividad de especies. La línea negra continua representa los
observados, las líneas punteadas negras son los intervalos de confianza del 95%, la línea roja es el
modelo de dependencia líneas y la línea azul el modelo de Clench.

6.3 Muestras de materia fecal

De los 614 individuos capturados se colectaron un total de 310 muestras de heces. Al

realizar la revisión de las muestras se obtuvieron los siguientes datos:
En cuanto a las semillas, se encontró la especie Ficus aff. Gigantosya, 13 morfotipos
del género Ficus, semillas de la familia Solanaceae y del género Solanum, además 2
morfotipos del género Piper y por último se tienen 11 morfotipos no identificados.

Con respecto a los insectos, al terminar la revisión se obtuvieron 145 muestras (que
incluyen, antenas, patas, restos de élitros, alas, cuerpos enteros entre otros), repartidas
entre las especies de murciélagos encontradas.

55
De las muestras obtenidas de los murciélagos piscívoros se encontraron escamas de
tipo Ctenoides, las cuales pertenecen a los peces del orden Perciformes familia
Cichlidae (Anexo 4).
6.4 Laminas

Al finalizar el muestreo se obtuvieron 80 láminas de los murciélagos nectarívoros

capturados en redes y de algunos murciélagos no nectarívoros que se encontraban con
granos de polen al momento de ser capturados. Además, de las muestras de heces
colectadas se realizaron 3 acetolisis en las cuales se analizaron 48 fecas y se
obtuvieron 50 láminas.

Con respecto a estas láminas, se tiene polen de la especie Ochroma piramydaly de la

familia Bombaceae, al género Inga sp. y al género Bauhinia sp. de la familia
Cesalpinaceae y por último se tienen 9 morfotipos no identificados.

6.5 Estructura trófica

6.5.1 Valor trófico, equivalente trófico y valor de importancia

En cuanto a lo encontrado en las muestras obtenidas se encontró que el recurso más

utilizado son los insectos y el menos utilizado por las especies son los peces (Tabla
4).

La estructura trófica de la finca el refugio estuvo compuesta principalmente por

especies insectívoras (VI= 0.4631). A estos le siguieron frugívoros (VI=0.3021) y
nectarívoros (VI= 0.14), los demás gremios de forrajeo (Piscívoros VI= 0.0289 y
hematófagos VI= 0.052) se presentaron pero en una menor proporción (Tabla 4).

56
Tabla 4. Valores tróficos, equivalente trófico y valor de importancia de las especies capturadas en la
finca El Refugio. P= Piscívoro, F= Frugívoro, I=Insectívoro, N-P= Nectarívoro – polinivoro, H=
Hematófago, E.T.= Equivalentes tróficos. V.I.= valor de importancia.

Especies / Gremio de
forrajeo P F I N- P H Total
Artibeus jamaicensis 0.8 0.1 0.1 1
Artibeus lituratus 0.75 0.08 0.17 1
Carollia brevicauda 0.58 0.31 0.09 1
Carollia castanea 0.87 0.12 1
Carollia perspicillata 0.62 0.23 0.15 1
Dermanura phaeotis 0.5 0.5 1
Phyllostomus hastatus 0.72 0.28 1
Sturnira lilium 0.77 0.2 0.03 1
Uroderma bilobatum 0.6 0.3 0.1 1
Noctilio leporinus 0.55 0.12 0.33 1
Noctilio albiventris 1 1
Lophostoma silviculum 1 1
Rhogessa minutilla 1 1
Myotis nigricans 1 1
Saccopterix leptura 1 1
Glossophaga soricina 0.04 0.7 0.76 1
Phyllostomus discolor 0.08 0.44 0.98 1
Desmodus rotundus 1 1
ET 0.55 5.74 8.91 2.8 1 18
VI 0.02 0.30 0.46 0.14 0.05

6.5.2 Amplitud de la dieta

En cuanto al análisis de amplitud de nicho se encontró que la mayor amplitud fue

para la especie Artibeus lituratus seguida de la especie Uroderma bilobatum y los
valores más bajos fueron en primer lugar para la especie Lophostoma silviculum
seguido de Phyllotomus hastatus (Tabla 5).

57
Tabla 5. Amplitud de nicho de las especies de murciélagos capturadas en la finca EL Refugio durante
los meses de enero y marzo del 2009.

Especie Índice de Levins

Artibeus jamaicensis 9,30
Artibeus lituratus 13,23
Carollia brevicauda 5,23
Carollia castanea 3,27
Carollia perspicillata 4,95
Phyllostomus hastatus 2,92
Sturnira lilium 6,55
Uroderma bilobatum 10,79
Noctilio leporinus 2,77
Lophostoma silviculum 1
Glossophaga soricina 7,06
Phyllostomus discolor 6,09

6.5.3. Sobreposición de la dieta

En cuanto al análisis de sobreposición de la dieta, se encontró que la mayor

sobreposición es entre las especies Uroderma bilobatum - Artibeus lituratus (7,32) y
en segundo lugar Artibeus lituratus - Artibeus jamaicensis (6,84) y el
sobrelapamiento mas bajo con un valor de cero fue encontrado entre las especies
Carollia castanea - Lophostoma silviculum seguido de lo encontrado para
Phyllostomus hastatus - Carollia castanea, Phyllostomus discolor y Carollia
perspicillata los cuales tenían un valor de 0,11 y 013 respectivamente (Tabla 6).

En el caso del género Carollia, se encontró que de las 3 especies capturadas de este
genero existe un mayor sobrelapamiento entre Carollia brevicauda - Carollia

58
perspicillata (4,73), mientras que Carollia castanea tiende a no sobreponerse con las
otras dos especies según el resultado del índice utilizado (2,2) (Tabla 6).

Tabla 6. Sobreposicion de la dieta (Índice de Morisita CH) para las especies de murciélagos
capturados en la finca El Refugio entre enero y mayo de 2009. Aj= Artibeus jamaicensis, Al= Artibeus
lituratus, Cb= Carollia brevicauda, Cc= Carollia castanea, Cp= Carollia perspicillata, Ph=
Phyllostomus hastatus, Sl= Sturnira lilium, Ub= Uroderma bilobatum, Nl= Noctilio leporinus, Ls=
Lophostoma silviculum, Gs= Glossophaga soricina, Pd= Phyllostomus discolor.

A j Al Cb Cc Cp Ph Sl Ub Nl Ls Gs Pd

Aj … 6,84 1,88 0,26 3,03 1,81 3,10 5,81 0,57 1,38 1,99 2,27
Al … … 3,17 1,60 3,09 2,19 3,51 7,32 0,78 1,41 3,27 3,43
Cb … … … 2,29 4,73 1,68 3,15 3,43 1,02 1,77 1,06 1,68
Cc … … … … 2,26 0,11 1,74 0,56 0,26 0 0,50 0,45
Cp … … … … … 1,793 3,15 3,71 1,08 1,87 1,43 0,13
Ph … … … … … … 1,44 3,63 0,74 1,79 1,16 1,71
Sl … … … … … … … 3,81 0,82 1,49 0,85 1,41
Ub … … … … … … … … 1,44 3,46 2,71 3,80
Nl … … … … … … … … … 0,83 0,27 0,60
Ls … … … … … … … … … … 0,63 1,38
Gs … … … … … … … … … … … 1,90
Pd … … … … … … … … … … … …

59
 6.5.4 Valor de importancia de planta

En cuanto al análisis de valor de importancia de las plantas se encontró que las

plantas que obtuvieron el índice más alto fueron el género Piper sp.2 (0,33) y el
género Solanum (0,10). Los valores más bajos fueron para algunas muestras del
género Ficus y para unos morfotipos que obtuvieron valores de 0,008.

6.5.5 Valor de importancia de polen

Para el valor de importancia el polen se usó el mismo índice que fue aplicado para el
valor de importancia de las plantas, en este caso, se obtuvo que el polen 1 (0,26), el
polen 4 (0,21) y Bahuinia sp. (0,19) obtuvieron los valores más altos, mientras que el
polen 12 (0,005), polen 11 (0,01) y polen 7 (0,01) las cifras más bajas.

60
 6.6 Dieta

Al observar los géneros y morfotipos de semillas halladas, se pudo encontrar que la

especie con mayor número de especies de semillas en su dieta es Uroderma
bilobatum siguiéndole la especie Artibeus lituratus, y las especies en las que menos
cantidad de semillas fueron encontradas en su materia fecal fueron Noctilio leporinus,
Glosophaga soricina, Phyllotomus discolor y Dermanura phaeotis (Figura 6).

Figura 6. Número de géneros y morfos de semillas encontradas en las especies de murciélagos

capturadas en la finca EL Refugio durante los meses de enero y marzo del 2009. Aj= Artibeus
jamaicensis, Al= Artibeus lituratus, Cb= Carollia brevicauda, Cc= Carollia castanea, Cp= Carollia
perspicillata, Sl= Sturnira lilium, Ub= Uroderma bilobatum, Nl= Noctilio leporinus, Gs=
Glossophaga soricina, Pd= Phyllostomus discolor y Dp= Dermanura phaeotis.

61
Al realizar un análisis de las especies de semillas encontradas en más de una muestra
se encontró que el género de semillas más abundante fue Piper seguido del genero
Ficus, Solanum y el morfotipo B mientras que los menos abundantes fueron y Vismia
sp. (Figura 7).

Figura 7. Géneros y morfotipos de semillas con más de una aparición en las muestras colectadas
durante el trabajo realizado en la finca EL Refugio. S1= Piper, S2= Ficus, S3= Solanum, S5= Vismia,
S6= Cecropia, S8= Morfotipo de semilla P y S17= Morfotipo de semilla B.

62
En cuanto al polen encontrado en las muestras, se tiene que la especie Phyllotomus
discolor cuenta con la mayor cantidad de géneros y morfotipos de todos los
murciélagos con reportes de polen, y en ultimo lugar se tiene Carollia castanea,
Sturnira lilium y Artibeus jamaicensis que presentaron unicamente 2 morpotipos de
polen (Figura 8).

Figura 8. Numero de géneros y morfotipos de polen encontrados en las especies de murciélagos

capturadas en la finca EL Refugio durante los meses de enero y marzo del 2009. Aj= Artibeus
jamaicensis, Al= Artibeus lituratus, Cb= Carollia brevicauda, Cc= Carollia castanea, Cp= Carollia
perspicillata, Sl= Sturnira lilium, Ub= Uroderma bilobatum, Ph= Phyllostomus hastatus, Gs=
Glossophaga soricina y Pd= Phyllostomus discolor.

63
De los géneros y morfotipos de polen encontrados en las laminas de polen obtenidas
durante el muestreo y gracias a las acetolisis realizadas, el morfotipo 1 es el mas
abundante con un total de 52 apariciones, seguido del morfotipo 4 con 42, mientras
que los el morfotipos 11 y el 12 cuentan con 2 y 1 respectivamente (Figura 9).

Figura 9. Apariciones de los géneros y morfotipos de polen encontrados en las muestras colectadas en
la finca El Refugio. P1= Inga sp., P2= Morfotipo de polen 1, P3= Morfotipo de polen 2, P4=
Morfotipo de polen 3, P6= Bahuinia sp., P5= Morfotipo de polen 4, P7 = Morfotipo de polen 7, P8=
Morfotipo de polen 8, P9= Morfotipo de polen 9, P10= Ochroma sp. P11= Morfotipo de polen 11 y
P12= Morfotipo de polen 12.

Al realizar los análisis de dominancia y equidad para las semillas y el polen se

encontró que: Para el polen el valor de la equidad fue de H’= 2,01, mientras que la
dominancia mostró un valor de λ= 0,16. En el caso de las semillas se encontró que la
equidad fue de H’= 2,59 y la dominancia λ= 0,13. En ambos casos la dominancia fue
muy baja, lo que podría indicar que no hay un género o morfotipo de semilla ni de
polen dominante.

Con respecto a los insectos, la mayor parte de las muestras fueron obtenidas de los
murciélagos de las especies insectívoras capturadas (Myotis nigricans, Saccopterix

64
leptura, Lophostoma silviculum, Lasiurus ega, Rhogessa minutilla), y el resto, fueron
obtenidas de las especies que sólo algunas veces incluyen en su dieta a los insectos.
Esto se observó en todas las demás especies excepto Carollia castanea y Desmodus
rotundus.

Las curvas de acumulación de géneros y morfotipos para las semillas y el polen se

ajustaron a los modelos de Clench y de dependencia lineal. En el caso de las semillas
el ajuste en ambos modelos fue del 99%, la representatividad fue del 86% para el
modelo de dependencia lineal y de un 57% para el modelo de Clench (Figura 10 y
Tabla 7). Para el polen la representatividad fue de 109% para el modelo de
dependencia lineal y de 92% para el de Clench (Figura 11 y Tabla 7), en cuanto al
ajuste este fue de un 96% para el modelo de dependencia lineal y de un 99% para el
modelo de Clench.

Tabla 7. Número de géneros y morfotipos observadas, parámetros y valores esperados de los modelos
de acumulación (Modelos de dependencia línea y modelo de Clench) para las semillas y polen
presentes en la finca el refugio. a= pendiente al inicio del muestreo, b= parámetro relacionado con la
forma de acumulación de nuevas especies durante el muestreo, a/b= asíntota (valor esperado de
especies) y r2= coeficiente de determinación.

Recurso Riqueza E(S)=(a/b)*(1-e(-bx))

Modelo
a B a/b r2
dependencia
Semillas 31 1.60 0.04 36 99
lineal
Polen 12 1.88 0.16 11 96
Recurso Riqueza E(S)=(ax)/(1+(bx))
Modelo de a B a/b r2
Clench Semillas 31 1.75 0.032 54 99
Polen 12 2.77 0.20 13 99

65
Figura 10. Curva de acumulación de géneros y morfotipos de semillas presentes en las muestras
colectadas en la finca El Refugio entre los meses de enero y marzo del 2009. Las líneas punteadas
representan los intervalos de confianza del 95%. La línea continua morada se refiere a los datos
observados, la línea continua azul claro al modelo de dependencia lineal y la continua azul oscuro el
modelo de Clench.

Figura 11. Curva de acumulación de géneros y morfotipos de polen presentes en las muestras
colectadas en la finca El Refugio entre los meses de enero y marzo del 2009. Las líneas punteadas
representan los intervalos de confianza del 95%. La línea continua morada se refiere a los datos
observados, la línea continua azul claro al modelo de dependencia lineal y la continua azul oscuro el
modelo de Clench.

66
 6.6.1 Descripción de dietas

Glosophaga soricina
De esta especie se recogieron un total de 47 muestras entre las que se encuentran las
láminas de polen y las heces, de estas se encontró que: 21% morfotipo 1, 18%
Bahuinia sp. y un 10% de insectos. La presencia de semillas fue insignificante
(Figura 12).

Figura 12. Porcentaje de utilización de los recursos por la especie Glossophaga soricina en la finca El
Refugio entre los meses de enero y marzo del 2009. P2= Mofotipo de polen 1, P6= Bahuinia sp., Ins=
Insectos, P5= Morfotipo de polen 4, PP= Morfotipo de polen 8, P3= Morfotipo de polen 2, P9=
Mofotipo de polen 9, P1= Inga sp., P4= Morfotipo de polen 3, P11= Morfotipo de polen 11, S1= Piper
sp., S3= Solanum sp. y P7= Morfotipo de polen 7.

67
Noctilio leporinus
En cuanto a esta especie, se obtuvieron un total de 6 muestras de heces. Después de
su análisis se encontró un 50% de escamas, un 30% de insectos y un 20% de semillas
(Figura 13).

Figura 13. Porcentaje de utilización de los recursos por la especie Noctilio leporinus en la finca El
Refugio entre los meses de enero y marzo del 2009. Es= Escamas, Ins= Insectos, S1= Piper sp. y S15=
Morfotipo de semilla Y.

La especie Carollia castanea consume casi que exclusivamente plantas del género
Piper sp. aunque se encontraron algunas muestras de polen. Al analizar las muestras
de materia fecal y algunas laminas de polen se encontró que la especie Carollia
brevicauda consume en su dieta principalmente plantas del género Piper sp. (38%),
insectos (28%) y pequeños porcentajes de otras semillas y polen. En el caso de la
especie Carollia perspicillata se encontró que se alimentó básicamente de Piper sp.
(29%), morfotipo B (26%) e insectos (22%) (Tabla 8).

68
De la especie Phyllostomus hastatus se encontraron en su mayoría muestras de
insectos (53%) y una pequeña proporción de polen. La especie Phyllostomus discolor
está consumiendo en un alto porcentaje insectos (29%) y polen del morfotipo 4 (19%)
y morfotipo 1 (17%) por último cabe destacar que en una menor cantidad está
consumiendo algunas semillas (Tabla 8).

En cuanto a la dieta de la especie Artibeus jamaicensis se encontró que el 46%

consumían Ficus sp., 9% Solanum, 9% morfotipo N, 9% morfotipo B, 9% morfotipo
1, 9% morfotipo 4 y 9% insectos. Artibeus lituratus prefiere en un 46% alimentarse
de Ficus sp. aunque también se encontraron muestras de polen e insectos en un bajo
porcentaje (Tabla 8).

Uroderma bilobatum se caracterizó por consumir muchas plantas del genero Piper
sp. (43%) y algunos insectos (23%). Además se encontraron algunas muestras de
polen (Tabla 8).

Para la especie Sturnira lilium se encontró que en un 22% consume Piper sp. en un
26% Solanum sp. y en un 16% insectos, además se encontraron muestras de polen
(Tabla 8).

69
 Tabla 6: Porcentajes de recursos usados por las especies de murciélagos de la finca El Refugio. Aj= Artibeus jamaicensis, Al= Artibeus lituratus, Cb=
Carollia brevicauda, Cc= Carollia castanea, Cp= Carollia perspicillata, Ph= Phyllostomus hastatus, Sl= Sturnira lilium, Ub= Uroderma bilobatum, Pd=
Phyllostomus discolor, S1= Piper sp., S2= Ficus, S3= Solanum, S4= Solanaceae, S5= Vismia sp., S6= Cecropia sp.,S7= Morfo G, S8= Morfo P, S9=
Morfo Z, S10= Morfo X, S11= Morfo L, S12= Morfo M, S13= Morfo N, S14= Morfo V, S16= Morfo O, S17= Morfo B, P1= Inga sp., P2= Morfo 1, P3=
Morfo 2, P4= Morfo 3, P5= Morfo 4, P6= Bahuinia sp., P7= Morfo 7, P8= Morfo 8, P9= Morfo 9, P10= Ochroma sp. P11= Morfo 11, P12= Morfo 12 y I=
Insectos, Sem= porcentaje total de semillas, Ins= porcentaje total de insectos, Polen= porcentaje total de polen.

Semillas Polen Insectos

S1 S2 S3 S4 S5 S6 S7 S8 S9 S10 S11 S12 S13 S14 S16 S17 Sem P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9 P10 P11 P12 Polen 29 Ins
Aj 46 9 9 9 73 9 9 18 9 9
Al 7 46 7 60 7 12 7 7 33 7 7
Cb 39 2 2 4 4 2 6.5 59.5 2 6.5 4 12.5 28 28
Cc 73 9 82 9 9 18
Cp 29 4 26 59 4 11 4 19 22 22
Ph 18 11 7 4 7 47 53 53
Sl 22 3 26 12 3 3 3 3 75 3 3 3 9 16 16
Ub 3 43 3 3 52 7 9 3 3 3 25 23 23

Pd 5 2 7 2 17 2 19 11 2 5 6 2 66 27 27

70
El coeficiente de similitud de Jaccard mostró que las especies Phyllostomus hastatus
y Phyllostomus discolor tienen una similaridad del 46%, entre las especies del género
Carollia capturadas Carollia brevicauda y Carollia perspicillata comparten un 66%
entre sí y con Carollia castanea un 38% (Figura 14) y por último, las especies
Artibeus lituratus y Artibeus jamaicensis tienen una similaridad del 26%.

Figura 14. Análisis de similaridad (Jaccard) de los recursos usados por las especies Carollia castanea,
Carollia brevicauda y Carollia perspicillata, capturadas en la finca EL Refugio entre los meses de
enero y marzo del 2009.
\

7 Discusión

En este trabajo se capturaron un total de 20 especies de murciélagos las cuales

corresponden al 41% de las especies reportadas por Ballesteros et al. (2004) en su
introducción a la biodiversidad faunística del departamento de Córdoba. Entre los
animales colectados durante esta evaluación, se hace un nuevo aporte al inventario
del departamento de Córdoba con la especie Lasiurus ega (Anexo 6), la cual no

71
estaba reportada en los resultados obtenidos por Alberico y colaboradores (2000) y
Ballesteros y colaboradores (2004).

En total se capturaron 614 individuos después de 39 noches de muestreo, las 4

especies más abundantes fueron, Artibeus lituratus (n= 104), Uroderma bilobatum
(n= 89) Carollia brevicauda (n= 74) y Glossophaga soricina (n= 62) fueron Las
especies Carollia brevicauda y Artibeus lituratus han sido catalogadas por varios
autores como especies comunes en ecosistemas intervenidos, lo cual es consistente
con lo encontrado en este trabajo que fue realizado en un hábitat que durante muchos
años se ha utilizado exclusivamente para actividades ganaderas y agrícolas (Muñoz
1986 y Fentons et al. 1992).

De la especie Phyllostomus discolor se capturaron 54 individuos por lo tanto, vale la

pena destacar que esto podría sugerir que si bien la finca El Refugio presenta un alto
grado de intervención antrópica, la existencia de remanentes de bosque seco tropical,
permite la presencia de esta especie, la cual, es considerada indicadora del buen
estado de conservación de los ecosistemas, debido a sus requerimientos específicos
de alimentación (Fenton et al. 1993 y Medellín et al. 2000).

La especie Lophostoma silviculum podría servir como indicadora para la calidad de

un hábitat y nivel de disturbio del bosque, ya que, tiene unos requerimientos
específicos, como son: tiene un área de forrajeo reducida lo cual lleva a que esta
especie se encuentre casi que exclusivamente en sitios con franjas de bosque continuo
o con grandes áreas de bosque y con adecuados sitios de percha y abundantes presas
(Kalko et al. 1999). Así que se puede sugerir que la presencia de esta especie en este
estudio podría considerarse como un indicador del buen estado de conservación de
los remanente de bosque seco tropical, aunque el número de individuos capturados no
fue de los más abundantes (n= 10), según lo encontrado en otros estudios esta es la
cantidad de individuos de esta especie que usualmente se capturan con redes de niebla
(Aguirre 2002, Aguirre et al. 2003 y Rex et al. 2008).

72
En este trabajo se capturaron las dos especies de murciélagos piscívoros que existen,
Noctilio leporinus y Noctilio albiventris, aunque, para la primera se obtuvieron más
individuos, no se puede subestimar la presencia de la segunda. Se puede sugerir que
estas especies pueden estar presentes en la finca ya que esta cuenta con numerosos
cuerpos de agua. La presencia de estas especies no se podría considerar como un
indicio del buen estado de conservación de bosque, más bien, se podría sugerir que la
finca El Refugio les está brindado a estas especies los requerimientos específicos que
estas buscan en un hábitat.

Un 72% de las especies capturadas en este trabajo fueron frugívoras, lo cual

concuerda parcialmente con el trabajo de Ballesteros et al. (2007), realizado en el
departamento de Córdoba, donde también predominaron los frugívoros con un 46%
de las capturas. Del porcentaje de frugívoros, la mayor parte fueron pequeños, esto
corresponde a lo descrito por Schulze et al. (2000), quienes encontraron que la mayor
diferencia entre los bosques sin disturbios y los bosques fragmentados fue la mayor
presencia de frugívoros pequeños en relación con los grandes en los bosques
fragmentados.

7.1. Dieta

De las 310 muestras de materia fecal obtenidas de los murciélagos capturados, se

encontraron 31 morfoespecies de semillas entre los que están incluidas especies,
géneros y morfotipos; y un total de 130 laminas de polen donde se hallaron 12
morfoespecies que contienen géneros y morfotipos.

Las especies de semillas más abundantes fueron las pertenecientes al género Piper,
Ficus y Solanum. Así mismo, el índice de valor de importancia para las plantas
mostró que el género Piper (0,33) y el género Solanum (0,10) fueron las más
importantes en la dieta de los murciélagos. Esto fue coincidente con que las tres

73
especies de Carollia incluyeron en su dieta Piper y además, la especie Carollia
brevicauda fue una de las más capturadas durante el muestreo. En cuanto a Solanum,
esta fue consumida en su mayoría por la especie Sturnira lilium que aunque no fue
una de las más capturada, dejó un alto número de muestras de materia fecal (26).

Las especies de polen más abundantes fueron las pertenecientes al morfotipo 1 y el

morfotipo 4. Así mismo, el índice de valor de importancia para el polen mostró que el
morfotipo 1 (0,26) y el morfotipo 4 (0,21) fueron los más importantes en la dieta de
los murciélagos. Esto fue coincidente con que todas las especies de las que se tenían
muestras de polen contenían el morfotipo 1, mientras que el morfotipo 4 se encontró
en casi todas las especies aunque, Phyllostomus discolor aportó un porcentaje mayor.

Uroderma bilobatum fue la especie de la que se obtuvieron más registros de semillas

en muestras de materia fecal (13) seguida por Artibeus lituratus (9), Artibeus
jamaicensis (7) y Carollia brevicauda (6). Para Carollia perpicillata, Sturnira lilium,
Carollia castanea, Noctilio leporinus, Glossophaga soricina, Phyllostomus discolor y
Dermanura phaeothis, se obtuvieron menos de 4 registros de semillas. Esto puede
sugerir que Uroderma bilabatum es la especie que más esta dispersando semillas,
aunque, esta presenta el mayor número de semillas, casi todas pertenecen al mismo
género Ficus, así que se está restringiendo en cierta medida esta posible dispersión a
un solo género.

Por otra parte Phyllostomus discolor fue la especie de la que más se obtuvieron
registros de polen en las láminas, un total de 11 morfotipos, seguida por Glossophaga
soricina con 10 y Uroderma bilobatum con 6. Artibeus jamaicensis, Artibeus
lituratus, Carollia brevicauda, Phyllostomus hastatus, Carollia perspicillata,
Sturnira lilium y Carollia castanea, tenían, menos de 4 morfotipos de polen. Esto
puede sugerir que Phyllostomus discolor y Glossophaga soricina sean las especies
que más utilizan el recurso néctar – polen, y además, podrían estar visitando más

74
especies de plantas durante el forrajeo, lo que podría sugerir que tal vez estas podrían
estas participando en procesos de polinizando.

La especie Glossophaga soricina es considerada casi que exclusivamente nectarívora

y Phyllostomus discolor aunque es considerado como omnívoro regularmente se
alimenta de los productos de la flor (Muñoz-Saba et al. 1997 y Giannini & Villalobos
2001).

Para las semillas encontradas en las muestras de materia fecal se hizo una curva de
acumulación que se realizó para las 39 noches de muestreo y se ajustó a los modelos
de dependencia lineal y Clench. La curva no se estabilizó en ninguno de los casos, lo
que puede indicar que faltaron especies por registrar y que se debería aumentar el
tiempo de muestreo. La representatividad fue de un 86% para dependencia lineal y de
un 57% para Clench, el no haber alcanzado la asíntota podría indicar una baja
representatividad producto de la falta de semillas en algunas muestras.

Para el polen encontrado en las láminas analizadas se hizo una curva de acumulación
que se realizó de igual manera para las 39 noches de muestreo y se ajustó a los
modelos de dependencia lineal y Clench. La curva no se logró estabilizar en ninguno
de los casos, lo que puede indicar que faltó tomar más muestras de láminas de polen y
que se debe aumentar el tiempo de muestreo. La representatividad fue de un 109%
para dependencia lineal y de un 92% para Clench, esto podría indicar una alta
representatividad producto de la cantidad de polen en las láminas.

En general para las especies del género Artibeus se encontró que su dieta se basa
principalmente en plantas del género Ficus. Al estar estas especies consumiendo
Ficus es probable, que estén participando en la dispersión estas semillas. En la colecta
botánica que se realizó en este estudio no se encontraron plantas de Ficus, lo que
lleva a pensar que es probable que las especies A. jamaicensis y A. lituratus estén
localizando estas semillas en fincas aledañas, lo que no sería de extrañarse, ya que

75
como parte de su comportamiento de forrajeo estas especies viajan largas distancias
para conseguir el alimento que consumen (Morrison 1978) además, las especies del
género Artibeus tienden a ser mas nómadas (Soriano 1983).

En un trabajo realizado por López y Vaughan (2007) en Costa Rica, encontraron que
Artibeus no solo prefiere Cecropia sino también Ficus. Mientras que Gonçalves da
Silva et al. (2008) encontró en la estación biológica de Chajul (México), que el
género Artibeus consumía preferiblemente Cecropia y Estrada-Villegas y
colaboradores (2007) en el Santuario de Fauna y Flora Otún Quimbaya obtuvo que la
dieta de A. lituratus estuvo conformada por Cecropia principalmente.

Las especies pertenecientes al género Carollia consumieron en mayor medida Piper y

las especies Carollia brevicauda y Carollia perspicillata incluyeron insectos
aproximadamente en un 20% en su dieta. Las 3 especies de este género consumen
Piper por lo que se podrían sugerir como unas de las principales dispersoras de estas
semillas, lo que sería muy importante, ya que, esta es una de las especies pioneras
más importantes y que además, contribuye a la regeneración de áreas con disturbio.

La preferencia por Piper de las especies del género Carollia ya había sido registrada
en varios trabajos como el de Golzalves da Silva y colaboradores (2008), López
yVaughan (2007) y Estrada-Villegas y colaboradores (2007). Thies y Kalko (2004)
reafirman que Carollia perspicillata y Carollia castanea son los principales
dispersores de Piper en la mayoría de las partes del neotropico.

Se encontró que en Phyllostomus hastatus de las 15 muestras obtenidas se

encontraron partes de insectos en un 53% y polen en un 47%, por lo cual, se podría
llegar a catalogar como insectívora-nectarívora. Es probable que las muestras de
polen encontradas sean debido a la estrategia de forrajeo empleada por la especie, ya
que esta podría estar alimentándose de insectos que encuentra cerca de flores, por lo
cual se podría untar de polen accidentalmente. Aunque, encontrar este alto porcentaje

76
de polen en la muestra podría ser un indicio del consumo de néctar o polen por la
especie para cubrir sus requerimientos nutricionales.

En un estudio realizado por Willig y colaboradores (1993) Phyllostomus hastatus

consumía insectos en un 93%, en otros trabajos esta especie es considerada como
omnívora, ya que incluye en su dieta insectos, pequeños vertebrados, frutas, flores,
néctar y polen (Emmons & Feer 1997 y Gardner 1977). En este estudio no se
encontraron muestras de pequeños vertebrados, tal vez esto se deba a una falta de
recursos en la finca o que existe una alta disponibilidad de insectos, por lo cual,
alimentándose con ellos se están obteniendo todos los nutrientes necesarios. Esto no
sería muy eficiente para la especie, ya que necesitaría emplear una gran cantidad de
energía en la búsqueda de los insectos y comer muchos para poder mantener su peso,
el cual casi siempre es mayor a 100g.

La especie Phyllostomus discolor está consumiendo polen en un 66% e insectos en un

29%, lo que podría indicar que esta especie está participando en procesos como la
polinización de plantas durante su forrajeo, ya que, en este caso el néctar es la base de
su dieta, y además, en las muestras se encontraron 9 morfotipos diferentes de polen.
Las partes de insectos encontradas se podrían considerar como un evento azaroso,
pero, la presencia de estos, ya había sido reportada por Willig y colaboradores (1993)
donde de 47 muestras de materia fecal 43 tenían insectos exclusivamente. Entonces,
Phyllostomus discolor, podría estar consumiendo néctar principalmente y cuando
tiene la oportunidad caza los insectos que se encuentran alrededor de la planta de la
cual toma el néctar.

Para la especie Sturnira lilium se encontraron semillas de Piper, Solanum y Cecropia

y algunas muestras de insectos (16%). La especie podría estar dispersando tres
géneros de semillas que participan en la regeneración de áreas con disturbio. Es de
destacar que la presencia de insectos podría deberse a que la especie consume
insectos de forma accidental (oportunista) al momento de ingerir las frutas.

77
Las mayores capturas de la especie Sturnira lilium se realizaron tanto en el interior
como en el borde del bosque, esto puede deberse, a que esta especie prefiere perchas
en arboles de gran diámetro que se encuentran con frecuencia al interior de los
bosques en estados avanzados de desarrollo (Evelyn & Stiles 2003).

Sturnira lilium consume en su mayoría frutos de especies de las familias Solanaceae,

ocasionalmente Piperaceae y Cecropiaceae, se ha encontrado que consume plantas del
género Solanum, Piper y Cecropia, además, es considerada como enteramente
frugívora (Willig et al. 1993, Giannini 1999, Golçalves da Silva et al. 2008 y Mello
et al. 2008).

En las muestras de materia fecal se encontró que Uroderma bilobatum consumía:

Ficus (43%), polen (25%) e insectos (23%). En un estudio realizado por Golzalves da
Silva y colaboradores (2008) reportaron que esta especie consumía en un 100%
Cecropia. Lo que puede sugerir, que en este hábitat la especie esta prefiriendo las
plantas del género Ficus, por lo cual, podría estar dispersando semillas de esta planta,
además, esta fue la segunda especie más capturada (n=89) en la finca El Refugio, por
lo que su posible papel como dispersora tiene un valor agregado, mientras más
individuos, más podría dispersar.

Uroderma bilobatum podría estar consumiendo de manera ocasional néctar e insectos

para completar sus requerimientos nutricionales, aunque, otra posibilidad es que
forrajea insectos para su alimentación y de manera accidental toma el polen de las
flores durante la búsqueda de alimento.

La variación en los recursos usados por los murciélagos muestra que las dietas varían
de especie a especie. Al diferir la importancia de los ítems se puede llevar a una
utilización diferencial de los recursos disponibles, y así las especies amplían sus
dietas para suplir sus requerimientos nutricionales (Heithaus 1982)

78
De la especie Glosophaga soricina se encontraron muestras del morfotipo 1 (21%),
Bahuinia sp. (18%) y un 10% de insectos. El género Inga fue encontrado en un 2.6%
de las muestras, en un estudio realizado por Barrientos (2009) en dos fincas
productivas en el eje cafetero este género mostró ser más utilizado por Glososophaga
soricina, este bajo porcentaje pudo deberse a la falta del recurso o a la abundancia de
otros en este ecosistema, debido a cambios en la composición de la vegetación. Según
varios autores esta especie es polinizadora, ya que su alimento se basa casi que
exclusivamente en néctar (Heithaus et al. 1975 y Muñoz-Saba et al. 1997).

La especie piscívora Noctilio leporinus consumió peces (50%), insectos (30%) y

semillas (20%). Bordignon (2006) en su estudio describe algunas familias de peces
consumidas por la especie, pero no se reporta la familia Cichlidae que corresponde a
las escamas encontradas en las muestras de este estudio. La presencia de semillas e
insectos, se podría resaltar, ya que, la especie puede estar usando estos recursos
esporádicamente, aunque la presencia de insectos ya había sido reportada en otros
trabajos (Bordignon 2006).

Es importante destacar que durante el muestreo se encontraron frutos de los árboles

de Caracolí (Abacardium excelsum) y de Guácimo (Guazuma ulmifolia) en algunas
redes, los cuales eran transportados por algunos murciélagos. Artibeus jamaicensis y
Carollia perspicillata fue encontrada consumiendo Caracolí, árbol usado para
forrajeo y para la carpintería. Dermanura phaeothis fue encontrada con frutos de
Guácimo, árbol cuya madera se utiliza como fuente de leña, la fruta es comestible, la
hoja tiene un alto contenido de nutrientes, se usa para dar sombra, como planta
medicinal, de forrajeo, maderable y melífera. Es de resaltar, como una especie de
tamaño mediano como Carollia perspicillata, este usando el mismo recurso que una
especie de gran tamaño como A. jamaicensis, esta fruta podría estar proporcionando
gran cantidad de nutrientes ya que el gasto de energía para esta especie debería ser
recompensado de alguna forma (Anexo 5).

79
7.2. Estructura trófica

El mayor valor en el equivalente trófico y el valor de importancia fue para

insectívoros, seguido de los frugívoros, nectarívoros, hematófagos y piscívoros. La
importancia de los insectos está dada por incluir en el análisis a 4 especies
exclusivamente insectívoras, que son las que hacen que este valor sea así de alto, al
no considerar estas especies, los frugívoros pasan a ser el gremio mas importante en
la finca.

El número de especies frugívoras capturadas fue mayor que el de insectívoras, y la

dominancia de especies frugívoras sobre insectívoras se encuentra acorde con los
patrones observados en diferentes localidades neotropicales (Soriano 1983, Rivas-
Pava et al. 1996, Bolaños 2000, Soriano 2000 y Pérez-Torres 2004). Esto se podría
explicar debido a la constante oferta alimenticia proporcionada por las plantas en
ecosistemas tropicales (Soriano 1983 y Rivas-Pava et al. 1996).

En el área de estudio los valores más altos de sobreposicion fueron los presentados
por las relaciones entre Uroderma bilobatum - Artibeus lituratus (7,32) y en segundo
lugar Artibeus lituratus - Artibeus jamaicensis (6,84), mientras, el sobrelapamiento
mas bajo con un valor de cero fue el encontrado entre Carollia castanea -
Lophostoma silviculum. Un alto valor en la sobreposicion de nicho no es
necesariamente un indicador de competencia puesto que no se tienen evidencias que
los recursos alimenticios fueron un factor limitante (Bolaños 2000).

En cuanto a la amplitud de nicho de los murciélagos capturados en la finca El

Refugio se encontró que la especie con una dieta más amplia fue Artibeus lituratus
(13,23), seguida por Uroderma bilobatum (10,79), las especies más especialistas
fueron Lophostoma silviculum (1) y Phyllotomus hastatus (2,92).

80
Los datos sugieren que no es una casualidad que A. lituratus y U. bilobatum, las 2
especies más capturadas durante el muestreo sean las que tengan la mayor amplitud,
ya que esto puede ser debido a la cantidad de muestras y de individuos capturados.
Mientras más individuos se capturen es posible que se obtengan más muestras de
materia fecal, y a su vez se obtengan más semillas.

Las especies generalistas podrían pasar por una época de escases más fácilmente que
una especie especialista, ya que, estas pueden consumir el recurso abundante sin tener
dificultades, mientras que con una dieta especialista si el recurso “preferido” por la
especie se agota, entonces, esta podría llegar a desaparecer o tener que usar recursos
que no le están proporcionando los nutrientes necesarios y que impliquen un mayor
gasto de energía durante el forrajeo.

En un estudio realizado en el Santuario de fauna y flora Otún Quimbaya, la dieta más

amplia fue la de C. brevicauda (9,47), y la menos amplia fue la de A. lituratus (2.6).
En este trabajo se concluyó que A. lituratus es la especie con la dieta más
especializada entre los murciélagos capturados en el santuario de fauna y flora
(Estrada 2005).

7.3. Implicaciones para la conservación

Los remanentes de bosque seco tropical presentes en la finca El Refugio están

albergando especies importantes de murciélagos, ya que se encuentran tanto especies
típicas de ambientes perturbados y lugares con disturbio, así como especies sensibles
que se encuentran casi que exclusivamente en ambientes conservados (Muñoz 1986,
Fenton et al. 1992, Fenton et al. 1993, Kalko et al. 1999 y Medellín et al. 2000).

No solo la presencia de los remanentes de bosque se podría considerar como la razón

a la presencia de estas especies de murciélagos también, la cantidad de cuerpos de
agua y el hecho que se este implementando un sistema de ganadería silvopastoril,

81
puede permitir que la finca cuente con las condiciones para albergar esta diversidad
de murciélagos.

Encontrar además, especies piscívoras, nectarívoras – polinívoras, frugívoras,

insectívoras y hematófagas podría indicar que los murciélagos además, de estar
encontrando algunos recursos básicos en la finca, podrían estar participando en
papeles funcionales como polinizadores, dispersores de semillas y controladores de
plagas.

En cuanto a la dieta de los murciélagos, algunos géneros de plantas importantes para

la regeneración de los remanentes de bosque como Ficus, Solanum, Cecropia y Piper
pueden estas siendo dispersadas por los murciélagos. Además, la posibilidad de que
los murciélagos utilicen diferentes remanentes de bosque, puede favorecer el
intercambio de semillas y polen, entre plantas de diferentes bosques, así como
también la posible dispersión de algunas semillas de plantas sobre la matriz de
pastizal, ayudando en la regeneración y mantenimiento de la heterogeneidad de la
vegetación en los bosque degradados (Brosset et al. 1996).

Dado que los murciélagos vuelan grandes distancias durante el forrajeo (Estrada &
Coates-Estrada 2001 y Bernard & Fenton 2003) es posible que el pastizal este siendo
usado como sitio de paso para acceder a los remanentes de vegetación ubicados en el
bosque y también puede estar siento usado como sitio para la alimentación debido a
la presencia de algunos árboles usados por los murciélagos para forrajear.
Incrementar la siembra de árboles, como el Caracolí y el Guácimo en los pastizales,
podría estar aumentando la abundancia de murciélagos y además, podría incrementar
el uso de estos árboles en el forrajeo de los animales de la finca (vacas y carneros).

La abundancia de semillas de Piper y Solanum en las muestras, es muy característico

en áreas con disturbio ya que suelen colonizar una variedad de hábitats que incluyen
los bordes de bosque y áreas abiertas produciendo gran cantidad de frutos y presentan

82
de periodos de fructificación extendidos (Thies & Kalko). El no encontrar en la finca
plantas de varias de las semillas halladas en las muestras de materia fecal, sugiere que
algunos murciélagos le están dando uso como sitio de paso y de percha, y no como
lugar para forrajeo.

8 Conclusiones

Se registraron un total de 20 especies de murciélagos en la finca El Refugio entre

enero y marzo del 2009. Entre las 20 especies se encontró un nuevo reporte para el
departamento de Córdoba con la especie Lasiurus ega.

La presencia de especies como Phyllostomus discolor y Lophostoma silviculum en el

lugar de estudio podría considerarse como un indicador del buen estado de
conservación de los remanentes de bosque seco tropical que hay en la finca.

Los géneros Artibeus y Carollia y las especies Sturnira lilium y Uroderma bilobatum
podrían estar dispersando semillas de los géneros Cecropia, Solanum, Piper y Ficus
las cuales son pioneras en la regeneración de áreas intervenidas.

La especie piscívora Noctilio leporinus consume peces pertenecientes a la familia

Cichlidae, lo cual, no había sido previamente reportada en la literatura.

La combinación de remanentes de bosque con sistemas de ganadería extensiva y

silvopastoriles se podría considerar como capaz de mantener el ensamblaje de
murciélagos para este tipo de ambientes sugiriendo que los murciélagos pueden estar
inmersos directamente en la prestación de servicios como dispersión, polinización y
depredación de insectos.

83
 9 Recomendaciones

Realizar un trabajo similar a este pero en la época de lluvia, para evaluar los cambios
en la dieta y estructura trófica de las especies, y de esta manera, tener un análisis más
completo lo cual brinda una información fundamental sobre lo que ocurre en este
lugar.

Realizar un trabajo de viabilidad de semillas para así conocer que especies están
siendo dispersadas efectivamente por los murciélagos.

Tomar muestras de polen de todos los individuos capturados, ya que en este trabajo
se encontraron muestras de polen de especies que no son exclusivamente
nectarívoras-polinívoras.

Es necesario realizar un muestreo empleando otras técnicas para aumentar la captura

e identificación de especies insectívoras de dosel, para lo cual es necesario ubicar
redes exactamente en el dosel.

La siembra de árboles forrajeros típica de sistemas silvopastoriles podría estar

favoreciendo el aumento gradual de la biodiversidad de especies animales silvestres,
y la recuperación de los nutrientes presentes en la vegetación original a partir de la
extracción de los mismos del subsuelo (McLennan & Bazill 1995 y Sánchez 1998).

La conservación de los cuerpos de agua en la finca El Refugio es muy importante

para mantener la diversidad de murciélagos, sobre todo las especies piscívoras, que
gracias a las observaciones directas realizadas durante el muestreo se están
alimentando en la finca.

84
 10 Referencias

Aguirre, L. 2007. Historia natural, Distribución y Conservación de los Murciélagos

de Bolivia. Editorial Centro de Ecología y Difusión Simón I. Patiño. Santa Cruz,
Bolivia.

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Altringham, J. 1996. Bats biology and behaviour, Oxford University Press, Great
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Ballesteros, J., Fernández, C. & Dueñas, P. 2004. Introducción a la biodiversidad
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localidades de la zona costanera del departamento de Córdoba Colombia. Rev.MVZ
Córdoba 12(2): 1013-1019.

Barrientos, J. 2009. Uso del recurso alimenticio ofrecido al conjunto de murciélagos

nectarívoros en dos fincas productivas del eje cafetero Colombiano. Tesis de
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96
 11 Anexos
Anexo 1. FICHA DE MURCIÉLAGOS.
No. Campo: ________
Día: ______ Mes: ______ Año: _____ Hora: ______ No. Bolsa: _______
No. Red: ___ No. Bolsillo: ____ Hábitat:___________________________________
Generalidades del sitio de colecta: __________________________________________
Ubicación red: __________________________________________________________
Colecta: Si No Recaptura: Si No Código Marcaje: _____
Departamento: _____________________ Municipio: __________________________
Vereda: ___________________________ Finca: ___________________________
Altitud: _______________ Latitud: ________________
Temperatura: __________ Humedad relativa: ________________
Precipitación: lluvia Granizo Rocío Niebla Seco
Fase lunar: Llena Menguante Nueva Creciente
Familia: ________________ Genero: __________________ Especie: ___________
Nombre común: ________________________________________________________
LT: ______ LC: ______ LPsu: _____ LPcu: ______ LA: Calcáneo: ______
______
LO:_________ Env: _______ HN: _________ Trago: _______ Pólux: ________
Peso: Bolsa _____________ Con bolsa ______________ Neto ______________
Edad: infantil juvenil subadulto adulto Sexo: macho hembra

Macho testículos: Escrotales Inguinales Impalpables

Hembra Preñez: No Si Incipiente: Avanzada
Vagina: Inactiva Cornificada Túgida
Sínfisis púbica: cerrada Abierta Intermedia
No. Mamas: _____ Pezón evidente: Si No Alopécicos: Si NO
Leche: Si NO
Colecciones especiales: Heces Polen Ectoparásitos Endoparásitos
Pelos Contenido estomacal Otros:
________________________________
Coloraciones especiales:
____________________________________________________________
Verrugas en mentón: Si NO Forma:
__________________________________
Observaciones:_______________________________________________________________
___________________________________________________________________________
___________________________________________________________________________
__________________

97
Anexo 2. PREPARACIÓN DE GELATINA GLICERINADA Y FIJADO DE
LÁMINAS DE POLEN
Modificado de Bolaños 2000

Materiales

Reactivos:
10 g gelatina sin sabor, 40 ml agua destilada, 50 ml glicerina al 50%, 4 g fenol (es
recomendable trabajar bajo el extractor), barniz para uñas transparente

Material biológico:
Precipitado de la Acetólisis.

Equipos:
Plancha para calentar, campana de extracción

Materiales de vidrio o plástico:

Guantes, tapabocas, frasco de vidrio, agitadores de vidrio, beaker 150 ml,
portaobjetos, cubreobjetos

Preparación
• Calentar el agua destilada y diluir la gelatina sin sabor.
• Añadir la glicerina y el fenol a la mezcla anterior.
• Sobre un portaobjetos agregar una o dos gotas de gelatina y del precipitado
obtenido de la Acetólisis.
• Tapar con un cubreobjetos y sellar los bordes con barniz de uñas transparente.

Anexo 3. PROTOCOLO PARA LA TÉCNICA DE ACETÓLISIS

Modificado de Kearns, 1993

Materiales

Reactivos:
Anhídrido acético, ácido sulfúrico concentrado, ácido acético glacial, agua destilada,
etanol al 70%

Material biológico:
Muestras de contenidos estomacales y materia fecal.

Equipo:
Campana de extracción, centrifuga, baño de agua, plancha para calentar, vortex,
timer.

Material de Vidrio o Plástico:

98
Beaker 150 ml, probetas 250ml y 150 ml, pipeta 10 ml, pipeta pasteur 2 ml, pera,
agitadores de vidrio, gradilla, tubos para centrífuga 13 ml, termometro 60°c, guantes,
tapabocas, frasco de vidrio

Procedimiento
Preparación de la mezcla para Acetólisis:
1. Calentar agua en el baño de agua a una temperatura de 60°c.
2. Verter en los tubos de centrifuga por separado cada muestra de material biológico.
3. Añadir agua destilada hasta igualar todos los tubos y llevarlos al baño de agua por
15 minutos.
4. Agitar el contenido de los tubos con una varilla de vidrio varias veces durante el
calentamiento.
5. Centrifugar a 3.000 r.p.m durante 5 minutos, repetir este paso tres veces.
6. Agregar 4 ml de Ácido acético y centrifugar a 3.000 r.p.m durante 2 minutos.
Eliminar el sobrenadante con la pipeta de Pasteur, agregar 5 ml de
ácido acético glacial y llevar al baño de agua por 10 minutos.
7. Agregar 5 ml de Ácido acético y centrifugar a 4.000 r.p.m por 4 minutos.
8. Eliminar el sobrenadante y agregar agua destilada hasta la mitad del tubo.
9. Centrifugar a 4.000 r.p.m por 4 minutos y eliminar el sobrenadante. Repetir este
paso una vez mas.
10. Agregar glicerina al 50% y agitar cada tubo durante 15 minutos en el vortex.
11. Centrifugar a 3.000 r.p.m durante 4 minutos y eliminar el sobrenadante.

99
Anexo 4. FOTOGRAFÍA DE LA ESCAMA CTENOIDE ENCONTRADA EN
LAS MUESTRAS DE Noctilio leporinus.

Anexo 5. FRUTOS DE CARACOLÍ Y GUÁCIMO ENCONTRADOS EN LAS

REDES.

Guácimo (Guazuma ulmifolia) Caracolí (Abacardium excelsum)

100
Anexo 6. Lasiurus ega.

101