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Neurobiología del envejecimiento 33 (2012) 297-303

www.elsevier.com/locate/neuaging

Déficits de memoria cotidiana en la enfermedad de

Alzheimer muy leve
Catherine N. Widmanna,c, Ulrike Beinhoff a, Matthias W. Riepe a,b,*
a
Departamento de Psiquiatría, Salud Mental y Psiquiatría de la Tercera Edad, Universidad Médica Charité, Berlín,
Alemania
b
Departamento de Psiquiatría II, Salud Mental y Psiquiatría de la Tercera Edad, Universidad de Ulm, Ulm, Alemania
c
Unidad de Neurociencias Clínicas, Clínica, Policlínica de Neurología, Universidad de Bonn, Bonn, Alemania
Recibido el 31 de agosto de 2009; recibido en forma revisada el 1 de febrero de 2010; aceptado el 18 de marzo de 2010

Resumen

Las quejas de memoria de los pacientes a veces no se verifican mediante pruebas cognitivas estándar. La adquisición de información en
la vida cotidiana requiere la memorización en entornos tridimensionales complejos. Los autores imitaron esto con un entorno virtual (VE)
fotorrealista. Se probó la memoria para material verbal y escenarios espaciales en controles sanos (HC) y en pacientes con enfermedad de
Alzheimer (AD) leve; evaluación del estado mental (MMSE) 25,7 ± 1,8 (media ± desviación estándar). El número de ítems memorizados
aumentó hasta el 90% tanto en el aprendizaje de listas clásicas como en los ítems memorizados en VE en HC. Por el contrario, en los
pacientes con EA sólo se recordó el 40% de los elementos en el aprendizaje de listas y el 20% en la EV. A diferencia de la diferencia de
género que favorece a las mujeres HC en el aprendizaje de listas, el rendimiento fue igual para ambos géneros en VE. Concluimos que las
capacidades de aprendizaje verbal en sujetos ancianos sanos son similares en entornos estándar y en condiciones de realidad virtual. En los
pacientes con EA, los déficits de memoria que son relevantes para la vida diaria pero que no se detectan con el aprendizaje de listas se
desenmascaran en la realidad virtual. En el futuro, esto puede ayudar a la evaluación objetiva de las intervenciones con respecto a su
relevancia cotidiana.
2012 Elsevier Inc. Todos los derechos reservados.

Palabras clave: Enfermedad de Alzheimer; Memoria declarativa; Diferencias de sexo; Memoria espacial; Realidad virtual

Tercera Edad, Psiquiatría II, Universidad de Ulm, Ludwig-Heilmeyer Str. 2,

La enfermedad de Alzheimer (EA) es una de las D-89312 Günzburg, Alemania. Tel: + 49 8221 96 2355; Fax: + 49 8221
enfermedades más frecuentes de la vejez y la causa más 96 28125.
común de deterioro de la memoria en la tercera edad Dirección de correo electrónico: matthias.riepe@uni-ulm.de (M.W.
(Ritchie y Lovestone, 2002). El deterioro de la memoria Riepe).
episódica y de la orientación espacial es uno de los rasgos
distintivos de las primeras manifestaciones clínicas
(Hodges, 2006). En entornos clínicos especializados, la
memoria se evalúa con paradigmas de aprendizaje de listas,
como el Test de Aprendizaje Verbal Auditivo (Bleecker et
al., 1988; der Van et al., 2005) y el Test de Aprendizaje
Verbal de California (Norman etal., 2000). En estos
paradigmas se observa una ventaja femenina en individuos
jóvenes y mayores sanos. Sin embargo, la evaluación de la
memoria con listas de palabras ha sido criticada por no
representar condiciones naturalistas y no ser relevante para
la vida cotidiana (Chaytor y Schmitter-Edgecombe,2003).
Memoria de reconocimiento y memoria para la información
espacial

* Autor correspondiente en: División de Salud Mental y Psiquiatría de la

 se ha utilizado repetidamente en entornos de realidad
virtual (Burgess et al., 2001; Burgess et al., 2002; Doellery
Burgess, 2008; Doeller et al., 2008; King et al., 2002;King
et al., 2004; Maguire et al., 1998a; Maguire et al., 1998c).
Estudios anteriores en pacientes con EA que utilizaban
entornos de realidad virtual se centraron en la memoria
espacial no verbal y el reconocimiento de objetos (Burgess
et al., 2006; Cushman et al.,2008; Hort et al., 2007; Kessels
et al., 2005), pero hasta la fecha ninguno ha estudiado
específicamente el aprendizaje verbal en un entorno
virtual. La orientación espacial se ve alterada al principio
del curso de la EA (Hodges, 2006). Al igual que en el
0197-4580/$ - see front matter © 2012 Elsevier Inc. Todos los derechos reservados.
doi:10.1016/j.neurobiolaging.2010.03.012
aprendizaje de listas de palabras, se ha observado un
rendimiento específico de género en la orientación espacial
tanto en animales (Kolb y Cioe, 1996) como en humanos
(Maguire et al., 1998b). A pesar de la gran variabilidad y
ambigüedad en la medición de las capacidades espaciales
en humanos, las tareas de realidad virtual, como el laberinto
de agua virtual de Morris, muestran una sólida diferencia de
género en la cognición espacial (Astur
et al., 1998; Astur et al., 2004; Driscoll et al., 2005).
Según la teoría de los mapas cognitivos (O'Keefe y
Nadel, 1978) y sus modificaciones más recientes (Jacobs
298 C.N. Widmann et al. / Neurobiology of Aging 33 (2012) 297-303

Tabla 1
Características de los participantes de los controles sanos frente a los pacientes con EA leve, y de los hombres y mujeres sanos
Características Saludable frente a EA Controles sanos
leve
Saludable EA leve Pruebas Hombres (n = 14) Mujer Estadístic
estadísticas a
controla pacientes (n = 17) pruebas
(n = 31) (n = 15)
MSD M SD tp MSD M SD t p
Edad 63.68.160 72.6 9.12 —3 64.16.37 63.1 9.57 .319 .752
.266
.003
Años de escuela 11.81.715 10.3 2.02 2.599. 11.91.69 11.8 1.79 .262 .795
016
Años de enseñanza del inglés 4.72.116 3.2 3.19 1.570. 4.81.97 4.7 2.30 .126 .901
137
Comparación de medias mediante la prueba exacta de la t de Student de dos colas, sin suponer igualdad de varianzas; corrección de Bonferroni para
comparaciones múltiples (a = 0,01)

y Schenk, 2003; Moscovitch et al., 2005), el hipocampo 1.1.2. Controles sanos

almacena una representación de ubicaciones espaciales. El Nuestra muestra estaba compuesta por 14 hombres (edad
hipocampo también es la estructura crítica para la 64,1 ± 6,4 (media ± desviación estándar)) y 17 mujeres (edad
memorización de listas de elementos verbales 63,1 ± 9,6; prueba t de 2 colas, varianzas iguales no
(CabezayNyberg,2000;Fernándezetal.,1998) y no verbales asumidas, p = 0,752) que fueron reclutados a través de un
(Gron et al., 2001; Gron etal., 2003). No está claro si el anuncio en el periódico. A cada uno de los participantes en
aprendizaje de material verbal en entornos espaciales el estudio se le realizó un exhaustivo examen clínico y
difiere del aprendizaje clásico de listas de palabras. neurológico.
Recordar información y eventos mientras se mueve en
un entorno complejo es una de las habilidades cruciales
para la preservación de la autonomía en la vejez y la
enfermedad de Alzheimer (EA). Sin embargo, la
practicidad impide la evaluación en entornos
estandarizados del mundo real (Cushman et al., 2008).
Utilizamos un modelo de realidad virtual fotorrealista de
una ciudad compleja para evaluar la memoria episódica
verbal y espacial, comparándola con pruebas
neuropsicológicas estandarizadas de la capacidad verbal y
espacial en sujetos de control de edad avanzada sanos y en
pacientes con EA leve.

1. Métodos
El estudio se llevó a cabo de acuerdo con las normas y
directrices institucionales para los procedimientos relativos
a los seres humanos y de acuerdo con la Declaración de
Helsinki.
1.1. Diseño y participantes
1.1.1. Diseño
Se utilizó un signo mixto de 2 (ancianos sanos frente a
pacientes con EA leve) × 2 (versión alemana del Test de
Aprendizaje Verbal de California (CVLT) frente a lista de
palabras incrustadas en el entorno virtual (VE)), con
medidas repetidas en los dos últimos factores. La mitad de
los sujetos fueron asignados aleatoriamente para recibir
primero el CVLT; la otra mitad recibió primero la lista de
palabras integrada en la realidad virtual (RV). Además, se
comparó el rendimiento de hombres y mujeres del grupo
sano. Tras la descripción completa del estudio a los sujetos,
se obtuvo el consentimiento informado por escrito.
 C.N. Widmann et al. / Neurobiology of Aging 33 (2012) 297-303 299
examen psicológico para descartar enfermedades
neurológicas o psiquiátricas pasadas o presentes. No hubo
diferencias en cuanto a los años de escolaridad, los años
de instrucción en inglés (se trataba de una muestra
alemana) o las puntuaciones de la capacidad intelectual
general, medida por el Wortschatztest, una prueba de
vocabulario en alemán, como se utilizó en estudios
anteriores (Gron et al., 2002) (Mujeres: 35,1 ± 2,7;
Hombres: 34,5 ± 1,9; t = -0,669, p = 0,509
Prueba t no apareada de 2 colas, sin asumir varianzas
iguales).

1.1.3. Pacientes
Nuestra muestra comprendía 15 pacientes
diagnosticados de enfermedad de Alzheimer (edad 72,6 ±
9,1; 7 hombres, 8 mujeres; Mini-Mental Status
Examination (MMSE) 25,7 ± 1,8) que fueron reclutados en
la clínica de memoria ambulatoria de la Charité Univer-
sitätsmedizin Berlin. La enfermedad de Alzheimer se
diagnosticó según el NINCDS-ADRDA y el DSM-IV.
Dado que había una diferencia de edad significativa entre
la HC y la EA (Tabla 1), ésta se utilizó como covariable en
todos los análisis posteriores.

1.2. Paradigma y equipamiento

El modelo fotorrealista del entorno virtual de la ciudad
de Filadelfia fue proporcionado por GeoSim (GeoSim
Systems, Petach Tikva, Israel; Fig. 1) y se mostró con un
proyector de vídeo (proyector multimedia Epson EMP
7600/5600). En el momento del estudio, éste era el VE más
realista disponible, ya que no había ningún programa VE
alternativo de una ciudad europea. Las imágenes para las
tareas de denominación y reconocimiento fueron

Fig. 1. Captura de pantalla del modelo virtual fotorrealista de la ciudad

de Filadelfia.
300 C.N. Widmann et al. / Neurobiology of Aging 33 (2012) 297-303

editado con Adobe Photoshop 6. En la Fig. 1 se muestra una 1.4.3. Tarea de colocación de tarjetas
captura de pantalla. Al final del quinto ensayo de recuerdo, los participantes
1.3. Procedimientos colocaron imágenes en color de las tiendas objetivo (planos
individuales, tomados desde el mismo ángulo que se veían
1.3.1. Evaluación de la experiencia informática, en la película) en un mapa en blanco:
cuestionarios previos y posteriores a la prueba
Además de los datos demográficos (edad, trabajo,
estudios), se entregaron cuestionarios previos que incluían
preguntas sobre la medicación que tomaban, la necesidad de
gafas correctoras y el estado de ánimo. En el grupo de HC,
no hubo diferencias de género en cuanto a la frecuencia de
los juegos de ordenador. A las mujeres se les preguntó si
estaban en la menopausia o recibían terapia de reemplazo
hormonal. No se obtuvieron diferencias significativas entre
los grupos para ninguna de estas cuestiones (datos no
mostrados).
1.3.2. Película de realidad virtual
Dado que los seres humanos pueden utilizar el flujo
óptico para estimar la distancia recorrida en un entorno
virtual (Redlick etal., 2001), optamos por presentar un
recorrido por la ciudad guiado por el experimentador para
evitar las diferentes velocidades de desplazamiento en los
sujetos debido a la diferente familiaridad con el uso del
joystick o el teclado. Los participantes se sentaron de forma
pasiva en una sala oscura y vieron la película proyectada en
una pared blanca a 4 metros de distancia, lo que hacía que la
imagen vista fuera de aproximadamente 2 × 3 metros. El
espectador veía el mundo de la RV desde 1,50 m (5 pies),
moviéndose por el centro de la calle a ritmo de "paseo". Se
indicó a los participantes que iban de compras por el barrio de
las joyas de una gran ciudad. En la película, las joyerías se
presentaban a la izquierda y a la derecha de la calle. Se pidió a
los participantes que leyeran en voz alta el nombre de
determinadas tiendas y que hicieran lo posible por
recordarlas. Además, se les dijo que trataran de recordar el
camino que habían tomado, porque se les preguntaría por él
más tarde. En las instrucciones no se mencionaban las
tareas de mapeo concretas que se requerirían más tarde,
porque queríamos que el participante se concentrara en
recordar los nombres de las tiendas. Había que recordar un
total de 12 nombres de tiendas y un recorrido que constaba
de 7 manzanas virtuales y 3 giros.
1.4. Análisis de datos
1.4.1. Retirada gratuita
Después de ver la película, que duraba 4,5 minutos, se
pidió a los participantes que recordaran libremente el
mayor número posible de nombres de tiendas. La película
se proyectó un total de 5 veces, con una tarea de recuerdo
libre después de cada visionado.
1.4.2. Dibujo de la ruta
Al final de la segunda y cuarta proyección de la película,
se pidió a los participantes que dibujaran el recorrido
realizado. Para esta tarea, se imprimió un mapa en blanco
en papel A4 que tenía rectángulos que indicaban las
manzanas de la ciudad y una flecha que indicaba el punto
de partida junto con la palabra "start".
 C.N. Widmann et al. / Neurobiology of
una hoja de papel A0 (841 × 1.189 mm; 33 × 47 pulgadas) enAging 33 (2012)de
el trazado 297-303 (para la tarea ver métodos)301
trayectorias y
con recuadros finamente delineados que indicaban las en la determinación del punto final se produjo una pequeña
manzanas de la ciudad y rectángulos gruesos que ventaja
mostraban la ubicación de las tiendas objetivo, sin
nombres de tiendas. El punto de partida lo indicaba el
experimentador. Había parámetros asociados a esta tarea:
1) correspondencia entre el objeto y la ubicación (se daba
un punto por cada tarjeta colocada correctamente, con un
máximo de 12 puntos) y 2) posición relativa (se daba un
punto por cada tarjeta colocada en una posición relativa
correcta, es decir, en una esquina, en medio de una fila de
otras tiendas, sola, con un máximo de 12 puntos).
1.4.4. Tarea de reconocimiento
Se proyectaron en la pared de 3 × 4 pies 48 imágenes de
tiendas de la VE, tomadas desde un ángulo como el que se
podía ver en la película. Se pidió a los participantes que
indicaran si reconocían las tiendas del recorrido de la VE
(sí frente a no). En total, se proyectaron 12 joyerías
objetivo, 12 joyerías distractoras y 12 tiendas no joyeras
aprendidas incidentalmente (es decir,
Se presentaron 12 tiendas que también aparecían en la
película, pero que no se aprendieron explícitamente), así
como 12 tiendas que no aparecían en la película.
1.4.5. Tarea de nombramiento
La última tarea consistía en nombrar. Se mostraron las
imágenes de las 12 joyerías objetivo, esta vez con los
nombres de las tiendas completamente borrosos. Esto se
hizo para que los colores y las formas de los letreros
permanecieran como pistas para el reconocimiento.
1.5. Estadísticas
Todos los análisis estadísticos se llevaron a cabo con el
programa estadístico SPSS (SPSS 12.0 para Windows,
Chicago, IL, 2005) con los procedimientos de prueba
indicados en el texto y las leyendas. El nivel a para cada
prueba se fijó en el 5%, con las correcciones de Bonferroni
adecuadas para las comparaciones múltiples. Para los
datos con distribución normal, se calcularon los test de
Student y los ANOVA, así como los MANOVA de
medidas repetidas dentro de una misma asignatura
(trazado de Pallai). Para los datos no distribuidos
normalmente, se calcularon las pruebas U de Mann-
Whitney, Friedman y tau-b de Kendall.

2. Resultados
2.1. Controles sanos
Los resultados de las pruebas neuropsicológicas en los
con- tros sanos se presentan en la tabla 2. En el CVLT, el
número de elementos memorizados aumentó de 6,7 ± 0,9 a
13,1 ± 2,4 en los HC masculinos y de 7,5 ± 1,9 a 14,7 ± 1,1
en los HC femeninos (medias ± SD; Fig. 2A). Para el
aprendizaje de la lista de palabras durante los recorridos
repetidos por la ciudad virtual fotorrealista, el número de
elementos memorizados aumentó de 3,6 ± 1,4 a
11,1 ± 1,0 en los HC masculinos y de 4,2 ± 1,5 a 10,9 ± 1,3
en los HC femeninos (Fig. 2B).
La mayoría de las tareas espaciales se realizaron de
forma similar en HC-hombre y HC-hembra. Sin embargo,
302 C.N. Widmann et al. / Neurobiology of Aging 33 (2012) 297-303

Cuadro 2
Resultados de las pruebas neuropsicológicas para controles sanos y pacientes con EA leve, y para hombres y mujeres sanos por
separado Controles sanos frente a EA leve
Controles sanos Anuncio Estadística Hombres Mujeres Estadístic
suave a
(n = 31) (n = 15) pruebas (n = 14) (n = 17) pruebas
MSD M SD FP M SD M SD F P
Variables verbales
CVLT suma 1-5 55.7 28.733 14.70 13.0 51.57 8.30 59.31 7.11 13.870 0.001
08.51 82.000
CVLT REC Corr 15.4 3.33 6.68 20.0 15.29 1.59 15.60 0.91 0.616 0.440
51.27 20.000
Variables espaciales
Blockspan hacia adelante 8.03 1.650 7.73 5.46 0.346 8.29 1.59 7.81 1.72 0.212 0.649
.845
Vano de bloque hacia atrás 7.60 1.845 6.40 1.502 3.041 7.64 2.06 7.69 1.70 0.055 0.817
.029
TMT - A 37.72 10.05 62.00 26.51 6.576 39.43 7.67 36.22 11.80 2.925 0.100
MANCOVA para la comparación de los controles sanos y los pacientes con EA leve con.000 las covariables edad, años de estudio y estimación subjetiva de la
habilidad
TMT - B informática. Se utilizó el81.30
SS Tipo 30.10
3 para controlar
186.13 la desigualdad
77.91 de n. Manova
12.4 para79.16
la comparación
28.66 de83.18
hombres 32.12
y mujeres sanos.
0.012 Pruebas
0.914
07.000del ensayo 1-5 de la versión alemana del Test de Aprendizaje Verbal de
estadísticas basadas en el modelo corregido. CVLT sum 1-5: total de ítems correctos
Reproducción
California; CVLTvisual
RECdel SGA Orthopaedics
Clinical 37.93 2.80Related22.47
and 9.05 de reconocimiento
Research: Tarea 18.3 CVLT.
37.83 3.07 38.00 2.68 0.031 0.862
1 79.000
Reproducción visual del SGA 36.26 4.856 9.07 10.84 36.4 36.73 3.93 35.94 5.51 0.251 0.621
2 60.000
encontrado para los varones (Tabla 3). El aumento del 2.2. Pacientes con enfermedad de Alzheimer
aprendizaje de los nombres de las tiendas de la Prueba 2 a
la Prueba 4 se correlacionó con la mejora en el trazado del Los resultados de las pruebas neuropsicológicas en los
camino (Pearson r = 0,41; p = 0,022). pacientes con EA se presentan en la Tabla 2. En el CVLT el
número de ítems memorizados aumentó de 3,6 ± 1,8 a 6,3 ±
2,3 en los pacientes con EA y el aprendizaje de la lista de
palabras en el recorrido repetido por la ciudad virtual
fotorrealista el número de ítems memorizados aumentó de
0,7 ± 1,2 a 2,9 ± 2,6 (Fig. 3).
A excepción de la determinación de la longitud del
trayecto, los pacientes con EA estaban deteriorados en todas
las tareas espaciales en comparación con los controles
(Tabla3).
2.3. Valor diagnóstico
En la tabla 4 se comparan las características diagnósticas
de las variables (sensibilidad, especificidad, precisión de la
prueba, área bajo la curva). La precisión de las pruebas fue
mayor en el caso del aprendizaje acumulativo del VE que
en el del aprendizaje acumulativo del CVLT.

Fig. 2. (A) Versión alemana del Test de Aprendizaje Verbal de California
(CVLT; Prueba 1-5) en controles sanos femeninos (círculos) y masculinos
(cuadrados). (B) Elementos recordados en la visita guiada repetida a través
del modelo de entorno virtual fotorrealista de la ciudad de Filadelfia en
controles sanos femeninos (círculos) y masculinos (cuadrados).
3. Debate
3.1. Tareas de memoria en ancianos sanos
El objetivo principal del presente estudio era evaluar el
aprendizaje de material verbal en situaciones que imitan las
condiciones naturales. Aunque puede haber un impacto de
la realización de un paseo virtual (activo frente a pasivo) en
el recuerdo de la localización espacial (Brooks et al., 1999),
el recuerdo o reconocimiento de los objetos fue el mismo
tanto para la navegación activa como para la pasiva
(Brooks et al., 1999). Para los controles de ancianos sanos,
el aprendizaje de los nombres de las tiendas en el recorrido
a través del modelo de ciudad fotorrealista en el presente
estudio fue comparable a lo que se puede observar en los
paradigmas clásicos de aprendizaje de listas. Los ancianos
sanos de ambos sexos recordaron alrededor del 90% de los
elementos presentados después del quinto ensayo, tanto con
el paradigma de aprendizaje de listas como con la condición
naturalista en VE. Esto indica que los paradigmas clásicos
 C.N. la
de aprendizaje de listas reflejan Widmann et al. / Neurobiology
capacidad de of Aging 33 (2012) 297-303 303
aprendizaje en
304 C.N. Widmann et al. / Neurobiology of Aging 33 (2012) 297-303

Cuadro 3
Resultados de las tareas de EV para controles sanos y pacientes con EA leve, y para hombres y mujeres sanos
por separado Controles sanos vs. EA leve
Controles sanos EA leve Estadístic Hombres (n = 14)Mujeres Pruebas
(n = 31) (n = 15) a (n = 17) estadísticas
pruebas
M SD M SD F p M SD M SD F p
Variables verbales
VE suma 1-5 40.77 6.78 9.07 8.82 23.070 .000 39.71 7.81 41.65 5.89 0.331 0.571
VE REC tar Corr 11.26 2.14 8.57 3.76 1.680 .113 11.79 0.43 10.82 2.83 1.477 0.237
VE REC, Inc Corr 3.58 3.17 2.00 2.83 2.449 .066 3.71 3.12 3.47 3.30 0.152 0.700
Tarea de nombramiento 6.90 3.52 1.29 2.40 4.136 .009 6.79 3.64 7.00 3.54 0.049 0.827
Variables espaciales
Olm 8.79 2.70 2.57 1.74 11.493 .000 8.07 3.05 9.47 2.23 1.406 0.248
Posición relativa 10.29 2.16 6.31 2.43 8.388 .001 9.55 2.58 10.92 1.55 2.601 0.121
Dibujo del camino 1 5.39 2.26 3.43 2.82 1.507 .226 6.43 2.44 4.53 1.74 8.130 0.009
Dibujo del camino 2 6.77 2.33 4.86 1.96 4.923 .004 6.71 2.61 6.82 2.16 0.013 0.909
Punto final 1 7.61 5.18 10.77 5.38 .996 .426 4.90 4.06 9.85 5.03 6.821 0.016
Punto final 2 6.22 5.52 10.35 5.07 1.318 .287 5.59 4.91 6.74 6.08 0.223 0.642
Longitud 1 27.37 9.97 22.00 8.81 .623 .650 29.43 10.43 25.68 9.56 0.542 0.469
Longitud 2 25.88 7.56 21.79 7.54 .347 .844 26.14 7.97 25.67 7.45 1.695 0.206
MANCOVA para la EA sana frente a la EA leve con las covariables edad, años de escolaridad y estimación subjetiva de la habilidad informática. Se utilizó
el SS Tipo 3 para controlar la desigualdad de n. Las pruebas estadísticas se basaron en el modelo corregido. Se utilizó el MANOVA para comparar hombres
y mujeres sanos. VE sum 1-5: total de ítems correctos del ensayo 1-5; VE REC tar Corr: número de reconocimiento de objetivos correctos (cf. métodos); VE
REC, Inc Corr: número de reconocimiento de objetivos incorrectos (cf. métodos). OLM: correspondencia entre el objeto y la ubicación (véanse los métodos).

controles de ancianos sanos también en condiciones palabras, así como de los nombres de las tiendas en la visita
ecológicamente válidas. virtual, se acercó al 100% en los HC. Asimismo, el
El rendimiento en los paradigmas clásicos de reconocimiento de los nombres de las tiendas se acercó al
aprendizaje de listas se ha demostrado repetidamente que 100% en los pacientes con EA. En cambio, el reconocimiento
depende del género y favorece a las mujeres (Bleecker et de las palabras de la
al., 1988; der Van et al., 2005; Norman et al., 2000), al
igual que en el presente estudio. En cambio, no hay
diferencias de género en el recuerdo de los nombres de las
tiendas encontradas en el paseo virtual. Un estudio anterior
en adultos jóvenes encontró una marcada diferencia de
género que favorece a las mujeres en el recuerdo de
palabras de baja frecuencia, que disminuye con el aumento
de la frecuencia de las palabras a recordar (Waters y
Schreiber, 1991). Por lo tanto, el escenario visual del paseo
virtual facilitó el recuerdo de los elementos para los sujetos
sanos en el presente estudio, lo que puede explicar la
ausencia de diferencias de género en el aprendizaje de los
nombres de las tiendas en el paseo virtual. Esto se ve
apoyado por el hallazgo de que el aumento en el
aprendizaje de los nombres de las tiendas de la Prueba 2 a
la Prueba 4 se correlacionó con la mejora en el dibujo del
camino.

3.2. Tareas de memoria en pacientes

con enfermedad de Alzheimer leve
De acuerdo con el diagnóstico de la enfermedad de
Alzheimer, los pacientes presentaban un deterioro en su
capacidad para realizar tanto el paradigma clásico de
aprendizaje de listas como la memorización en el entorno
complejo. Sin embargo, mientras que los HC lograron
alrededor del 90% de los elementos presentados tanto en las
tareas estándar como en las naturalistas después del quinto
ensayo, los pacientes con EA sólo lograron alrededor del
40% en el aprendizaje de listas y el 20% en el entorno
complejo. El reconocimiento de los elementos de la lista de
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Fig. 3. (A) Ítems recordados para la versión alemana del Test de Aprendizaje
Verbal de California (Ensayo 1-5; romboides) y para los ítems memorizados en
la visita guiada repetida a través del modelo de entorno virtual fotorrealista de la
ciudad de Filadelfia (círculos) en controles de ancianos sanos. (B) Elementos
recordados para la versión alemana del Test de Aprendizaje Verbal de California
(Ensayo 1-5; romboides) y para los elementos memorizados en la visita guiada
repetida a través del modelo de entorno virtual fotorrealista de la ciudad de
Filadelfia (círculos) en pacientes con EA.
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Tabla 4
Características diagnósticas de tareas experimentales neuropsicológicas y de VE seleccionadas (sensibilidad, especificidad, precisión de la prueba, área bajo la
curva)
Variable de prueba Puntuación de Sensibilidad Especificidad Precisión de la AUC
corte prueba
CVLT suma 1-5 38.5 0.962 0.867 0.914 0.926
Creación de rutas A 48.4 0.913 0.727 0.820 0.779
Creación de rutas B 116.5 0.913 0.727 0.820 0.842
Reproducción visual del SGA 1 36.5 0.769 1.000 0.885 0.964
Reproducción visual del SGA 2 24 1.000 0.933 0.967 0.976
VE suma 1-5 28 0.958 1.000 0.979 0.998
Denominación del VE 7.5 0.458 1.000 0.729 0.875
Posición relativa 9.5 0.750 0.909 0.830 0.903
Dibujo del camino 1 6.5 0.292 0.909 0.600 0.614
Dibujo del camino 2 6.5 0.583 1.000 0.792 0.813

pacientes con EA muy leve. Por lo tanto, las pruebas de

lista de palabras era sólo de un 80%. Así pues, la mayor memoria en entornos virtuales reflejan de forma más realista
complejidad del aprendizaje en un entorno virtual pone de el deterioro de la memoria en pacientes con EA en la vida
manifiesto el deterioro del recuerdo de la memoria libre en cotidiana y, en el futuro, ofrecerán la oportunidad de evaluar
los pacientes de una forma más clara que la conseguida con directamente la relevancia cotidiana de las intervenciones
los paradigmas clásicos de aprendizaje de listas. Los terapéuticas tempranas en la EA.
paradigmas de aprendizaje de listas pueden subestimar la
capacidad de memoria en situaciones cotidianas y las pruebas
de contenido de memoria declarativa explícita dentro de un
entorno tridimensional son más adecuadas para retratar los
déficits de memoria de los pacientes con EA. En cambio, el
reconocimiento de elementos parece facilitarse con el
aprendizaje en un entorno naturalista. Una posible explicación
podría ser la conservación de la memoria implícita en los
pacientes con EA leve (Kesselsetal.,2005).
3.3. Tarea espacial
En un laberinto acuático virtual se ha comprobado que
las hembras se basan predominantemente en la información
de los puntos de referencia, mientras que los machos
utilizan más fácilmente tanto la información de los puntos
de referencia como la geométrica (Sandstrom et al., 1998).
Independientemente de la amplia presencia de puntos de
referencia en el entorno virtual utilizado en el presente
estudio, existe una orientación espacial superior en los
varones tanto para el trazado del camino como para la
estimación de la longitud del mismo. Esto está en
consonancia con estudios anteriores que muestran la ventaja
de los hombres en la estimación de la ubicación del objetivo y
la navegación (ChaiyJacobs, 2009) y el rendimiento general de
la tarea espacial (Woolleyetal.,2009). Esto probablemente se
explique por el reclutamiento facilitado de las áreas del
hipocampo necesarias para la navegación espacial, como se
ha demostrado en sujetos jóvenes en un estudio previo de
RMNf (Gronetal.,2000). De acuerdo con el patrón de
deterioro cognitivo (Hodges, 2006), los pacientes con EA
presentaban un deterioro en el
evaluación en todas las tareas espaciales.

4. Conclusión:
En resumen, llegamos a la conclusión de que el
aprendizaje de material verbal en un entorno virtual
fotorrealista es comparable al aprendizaje clásico de listas
en personas mayores sanas, pero está más deteriorado en
 C.N. Widmann et al. / Neurobiology of Aging 33 (2012) 297-303 307

Declaración de divulgación
Los autores no tienen ningún conflicto de intereses que
revelar. El estudio se realizó de acuerdo con las normas
institucionales ap-
proval y las directrices para los procedimientos relativos a
los seres humanos y de acuerdo con la Declaración de
Helsinki.

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